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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGIA E EDUCAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
Comportamento alimentar de um grupo de bugios-pretos (Alouatta
caraya, Humboldt, 1812 – Primates, Atelidae) em um fragmento de mata
no Município de Jardinópolis - SP
FERNANDA ROSA TOGNON
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto – USP, como parte das exigências
para a obtenção do título de Mestre em
Psicobiologia.
RIBEIRÃO PRETO – SP
2007
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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGIA E EDUCAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
Comportamento alimentar de um grupo de bugios-pretos (Alouatta
caraya, Humboldt, 1812 – Primates, Atelidae) em um fragmento de mata
no Município de Jardinópolis - SP
FERNANDA ROSA TOGNON
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto – USP, como parte das exigências
para a obtenção do título de Mestre em
Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Wagner Ferreira dos Santos (Departamento de Biologia)
RIBEIRÃO PRETO – SP
2007
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FICHA CATALOGRÁFICA
Tognon, Fernanda Rosa
Comportamento alimentar de um grupo de bugios pretos (Alouatta
caraya, Humboldt, 1812 – Primates, Atelidae) em um fragmento
de mata no município de Jardinópolis – SP.
Ribeirão Preto, 2007.
107p.
Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia,
Ciências e Letras de Ribeirão Preto – USP. (Área de
concentração: Psicobiologia)
Orientador: Prof. Dr. Wagner Ferreira dos Santos
1. Alouatta caraya 2. Comportamento alimentar
3. Fragmento 4. Bugios-pretos 5. Ecologia
i
AGRADECIMENTOS
À minha família, por toda compreensão, carinho e credibilidade nos meus objetivos. Um
agradecimento todo ESPECIAL ao meu pai José Mário Tognon, por ter feito parte deste trabalho junto
comigo: um super-obrigada do fundo do meu coração! À minha mãe Neide M. Rosa Tognon e meu
irmão Renato R. Tognon, obrigada por tudo também! Sinceramente, não sei o que seria de mim sem
vocês... Obrigada!!!
À minha ‘pequena’ Bruma Maria, por todo carinho, amizade e, principalmente, lealdade
dispensados a mim.
Ao orientador, professor e amigo Wagner Ferreira dos Santos, pela orientação, conselhos,
dedicação e, principalmente muita paciência comigo... Obrigada mesmo, de coração! (Sou sua fã,
viu!?!... rs)
Aos meus avós, Hermenegilda e Hélio Tognon, por todas as ‘preocupações’ que causei
(principalmente nos dias de coleta com chuva!), por todo amor, carinho e cuidado... amo vocês! A
todos os meus tios(as), primos(as), família de um modo geral: OBRIGADA!
A todos os meus amigos(as) e colegas do laboratório, tanto os de ‘macaco’ como os de
‘veneno’... cada um, do seu jeito, de alguma forma, é responsável por esta conquista... muito obrigada
por toda a amizade e dedicação.
Um ‘obrigada’ todo especial à Alexandra e Márcia, por todo o tempo ‘gasto’ comigo, pela
paciência nas minhas análises estatísticas e/ou qualquer que fosse o ‘problema’, elas estavam lá,
sempre ‘dispostas’... (‘quando eu crescer, quero ser igual a vocês!” (rs)) – Obrigada!
Obrigada também ao André, à Luciana e ao Renato por terem acreditado em mim desde o
início, pela amizade e por todos os ‘socorros’... valeu!
Obrigada extremamente ESPECIAL às minhas Amigas de todas as horas: Aline, Solange e
Safira... sinceramente, não sei o que seria de mim sem vocês!!! E, a todos os meus amigos e amigas
de um modo geral, só por serem meus ‘amigos’, já são especiais... Obrigada!
À Zelinda, por tudo... sem palavras para agradecer tanto!!!
À Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, a todos os professores e
amigos... obrigada! Obrigada também à Renata Vicentini, por toda a dedicação, amizade e
compreensão.
ii
À proprietária da chácara ‘Jardim das Colméias, Sra. Rute Basílio Jardim, por ter permitido o
estudo em sua propriedade. À todos os caseiros que passaram por lá também.
Ao assessor, Prof. Mateus J. R. Paranhos, pelas correções, sugestões e paciência com este
trabalho.
Ao Prof. Norberto Peporine Lopes, pelo auxílio nas análises químicas; à Prof. Olga, pelo
auxílio com o material botânico e, ao Prof. Alexandre Souto Martinez, pelo auxílio nas análises
estatísticas: muito obrigada.
À CAPES, pela bolsa de estudos.
iii
"Posso ter defeitos, viver ansioso e ficar irritado algumas vezes,
mas não esqueço de que minha vida é a maior empresa do mundo, e que posso evitar que ela vá à falência.
Ser feliz é reconhecer que vale a pena viver, apesar de todos os desafios, incompreensões e períodos de crise.
Ser feliz é deixar de ser vítima dos problemas e se tornar um autor da própria história.
É atravessar desertos fora de si, mas ser capaz de encontrar um oásis no recôndito da sua alma.
É agradecer a Deus a cada manhã pelo milagre da vida.
Ser feliz é não ter medo dos próprios sentimentos.
É saber falar de si mesmo.
É ter coragem para ouvir um ‘não’.
É ter segurança para receber uma crítica, mesmo que injusta.
Pedras no caminho?
Guardo todas... um dia vou construir um castelo..."
Fernando Pessoa
iv
RESUMO
A ocupação e destruição acelerada dos ambientes naturais de Ribeirão
Preto e região no século passado, provocadas, principalmente, pelos cultivos de
café e cana-de-açúcar, culminaram no desaparecimento de várias espécies
animais e vegetais, e muitas correm o risco de extinção, pois, hoje, há
aproximadamente apenas 3,89% (2535,67 ha) de mata nativa no município.
Dentre as espécies animais, encontra-se o bugio-preto (Alouatta caraya), que teve
sua área de ocupação drasticamente diminuída. O impacto da fragmentação de
matas atua diretamente sobre as populações de bugios e de outros animais, pois
eles dependem exclusivamente dos recursos vegetais encontrados nas matas.
Desta forma, são forçados a mudarem seus hábitos e comportamentos em virtude
das mudanças ocorridas, estando ou não adaptados à elas. A fragmentação
promove, principalmente, o isolamento geográfico e, conseqüentemente, genético
dos grupos, ou seja, impede a migração e cruzamentos entre bugios de diferentes
populações. Isto causa um efeito muito negativo na sobrevivência da espécie, pois
não ocorrendo trocas gênicas, os indivíduos tendem a ser menos adaptáveis a
situações adversas e mais suscetíveis à doenças, levando-os lentamente a
extinção. Dentre outros, conhecer a alimentação de uma espécie é de
fundamental importância para o completo entendimento de seu comportamento,
que compreende os aspectos reprodutivos, crescimento, migração, natalidade e
mortalidade. Desta forma, este estudo objetivou conhecer a Ecologia Alimentar, ou
seja, saber um pouco mais sobre as ‘preferências alimentares’ (se é que existem)
de Alouatta caraya – com base no comportamento de um grupo de bugios-pretos
que habita um fragmento de mata (aproximadamente 22 ha) no Município de
Jardinópolis – SP. Observou-se a partir de dados fenológicos da vegetação local e
de análises químicas dos compostos primários (proteínas, carboidratos e lipídeos)
e secundários (glicosídeos cianogênicos, saponinas, alcalóides e taninos) – feitas
em amostras dos itens vegetais disponíveis no local, nos meses das estações
‘chuvosa’ (janeiro, fevereiro e março) de 2005 e 2006, e ‘seca’ (junho, julho e
agosto) de 2004 e 2005, se existia ‘preferência’ por um determinado tipo de
alimento e/ou se os animais os ingeriam apenas pela disponibilidade do mesmo no
local. A partir dos dados obtidos, pôde-se observar que as ‘preferências
alimentares’ dos bugios estiveram relacionadas às disponibilidades relativas dos
recursos vegetais no local, ao longo dos períodos observados. Isto nos faz
concluir que, independentemente da ausência ou não de certos itens alimentares,
estes animais desenvolveram uma plasticidade alimentar muito grande,
conseguindo ‘sobreviver’ em qualquer ambiente. Ou seja, apesar da área
fragmentada e de todas as ‘limitações’ que isto ocasiona, os bugios estudados
demonstraram estar totalmente adaptados, mantendo o fluxo gênico e, assim, de
alguma forma, garantindo a ‘sobrevivência’ da espécie.
v
Summary
The occupation and sped up destruction of natural environments of Ribeirão Preto
and region in the passed century, provoked, mainly, for the coffee and sugar cane-
of-sugar plantation, had culminated in the disappearance of many animal and
vegetal species, and many of them may extinguish, therefore, today, it
approximately has only 3.89% (2535,67 ha) of native forest in the city. Amongst the
animal species, can be found the “bugio-preto” (Alouatta caraya), that had its area
of occupation drastically diminished. The impact of the spalling of forests acts
directly on the populations of bugios and other animals, because they depend
exclusively of the found vegetal resources in the forests. On this way, they are
forced to change its habits and behaviors in virtue of the changes occured, being
or not adapted to them. The spalling promotes, mainly, geographic isolation and,
consequently, genetic isolation of the groups, or either, it hinders the migration
and the cross between bugios of different populations. This cause a very negative
effect in the survival of the species, because not occurring flow of genes, the
individuals tends to be less adaptable to the adverse and more susceptible to
diseas, taking them to the extinguishing. Amongst others, knowing the feeding of a
specie is of basic importance for the complete agreement of its behavior, that
understands the reproductive aspects, growth, migration, natality and mortality.
This way, our study objectives to know the Ecology Feeding, or either, knowing a
little more about the ' feeding preferences ' (if this really exist) of Alouatta caraya -
on the basis of the behavior of a group of bugios-pretos that habits an small area of
the forest (approximately 22 ha) in the City of Jardinópolis - SP. We will observe
from fenologics data of the local vegetation and chemical analyses of primary
composites (proteins, carboidrates and lipíds) and secondary (glicosídeos
cianogenics, saponines, alkaloids e tanins) - made in available vegetal samples of
itens in the area, on the months of the stations ' rainy ' (January, February and
March) and ' dry ' (June, July and August), if exists ' preference ' for one
determined kind of food and/or if the animals ingest them only for the availability of
exactly in the place. From the gotten data, it will be possible to implement plain of
handling, that objectify the translocation, reintroduction etc., motivating the
conservation of the populations of bugios-pretos in remainders of the region of
Ribeirão Preto - SP.
vi
Sumário
Agradecimentos.......................................................................................................................................i
Epígrafe.................................................................................................................................................iii
Resumo.................................................................................................................................................iv
Abstract...................................................................................................................................................v
Sumário..................................................................................................................................................vi
Lista de figuras......................................................................................................................................viii
Lista de tabelas......................................................................................................................................xi
1 – Introdução..........................................................................................................................................1
1.1 – O gênero Alouatta Lacépède, 1799...................................................................................1
1.2 – A espécie Alouatta caraya Humboldt, 1812.......................................................................3
1.3 – Os bugios e a fragmentação de matas..............................................................................5
1.4 – Comportamento alimentar dos bugios...............................................................................8
1.5 – Alguns aspectos do metabolismo das plantas...................................................................9
1.5.1 – Metabolismo vegetal secundário......................................................................12
1.6 – Mamíferos herbívoros x Vegetais....................................................................................15
1.7 – Justificativa......................................................................................................................16
1.7.1 – Por que estudar os bugios na região de Ribeirão Preto – SP?.......................16
1.7.2 – Por que fazer um estudo sobre a alimentação dos bugios?............................18
1.7.3 – Por que estudar este grupo de bugios, especificamente?...............................18
2 – Objetivos..........................................................................................................................................20
2.1 – Objetivo geral...................................................................................................................20
2.2 – Objetivos específicos.......................................................................................................21
3 – Material e Métodos..........................................................................................................................22
3.1 – Área de estudo.................................................................................................................22
3.2 – Grupo de estudo..............................................................................................................23
3.2.1 – Habituação do grupo de estudo.......................................................................26
3.3 – Estudo da vegetação local...............................................................................................27
3.4 – Coleta de dados...............................................................................................................28
vii
3.4.1 – Observações comportamentais do grupo de estudo.......................................28
3.4.2 – Coleta das amostras dos itens vegetais utilizados na alimentação do grupo..30
3.5 – Análise dos dados............................................................................................................33
3.5.1 – Análise dos dados das observações comportamentais do grupo....................33
3.5.2 – Análises químicas das espécimes utilizadas na alimentação dos bugios.......33
4 – Resultados.......................................................................................................................................35
- ‘Estação Seca’ – 2004............................................................................................................35
- ‘Estação Chuvosa’ – 2005......................................................................................................43
- ‘Estação Seca’ – 2005............................................................................................................52
- ‘Estação Chuvosa’ – 2006......................................................................................................60
- Estações: ‘Seca’/04, ‘Chuvosa’/05, ‘Seca’/05 e ‘Chuvosa’/06................................................69
5 – Discussão........................................................................................................................................83
6 – Conclusão........................................................................................................................................89
7 – Referências bibliográficas................................................................................................................90
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Inter-relações dos processos de síntese que levam à formação de compostos secundários nas plantas
(Robbers et al., 1997; Simões et al., 2003).............................................................................................................14
Figura 2: Mapa da área de estudo: localização do fragmento de mata em que reside o grupo de bugios-pretos
estudado – chácara “Jardim das Colméias” (aproximadamente 22 há), Rod. Anhangüera, km 325, Jardinópolis –
SP, Brasil. (Fonte: Google Maps – http://maps.google.com/maps).........................................................................23
Figura 3: Fotos de indivíduos da espécie Alouatta caraya, do grupo de estudo, localizado em Jardinópolis – SP,
representando as categorias sexo-etárias: (A) macho adulto, (B) juvenil, (C) fêmea adulta, (D) fêmea adulta e
infante, (E) macho sub-adulto. (Fotos: Fernanda Tognon)......................................................................................24
Figura 4: Planilha de campo utilizada para a coleta dos dados comportamentais diários a serem estudados......32
Figura 5: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo
(n=5) de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2004
(junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social).....................................37
Figura 6: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos para cada hora
do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS,
interação social).......................................................................................................................................................38
Figura 7: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de A.
caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho;
agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo)......................................................................................................39
Figura 8: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do
dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os
meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo)..............................40
Figura 9: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya
(n=5), do Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Seca’/2004 (junho,
julho e agosto). (FM, folhas maduras; FRI, frutos imaturos)...................................................................................41
Figura 10: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do
grupo de A. caraya (n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o
período de coleta nos meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social)..............................................................................................................................42
Figura 11: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo
(n=5) de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005
(janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social)..............................46
ix
Figura 12: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada
hora do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP),
durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social)..............................................................................................................................47
Figura 13: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de
A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro;
fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto maduro; O, outros itens)..................................48
Figura 14: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora
do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto
maduro; O, outros itens)..........................................................................................................................................49
Figura 15: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya
(n=5), do Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Chuvosa’/2005
(janeiro, fevereiro e março). (FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos maduros; O, outros itens).......50
Figura 16: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do
grupo de A. caraya (n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o
período de coleta nos meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D,
descanso; L, locomoção; IS, interação social)........................................................................................................51
Figura 17: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo
(n=5) de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2005
(junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social).....................................54
Figura 18: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada
hora do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP),
durante os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS,
interação social).......................................................................................................................................................55
Figura 19: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de
A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho;
agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo)......................................................................................................56
Figura 20: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora
do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo).........................57
Figura 21: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya
(n=5), do Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Seca’/2005 (junho,
julho e agosto). (FM, folhas maduras; FRI, frutos imaturos)...................................................................................58
x
Figura 22: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do
grupo de A. caraya (n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o
período de coleta nos meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social)..............................................................................................................................59
Figura 23: Gráfico representativo da p
orcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo
grupo (n=5) de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação
Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação
social).............................................................................................................................................................63
Figura 24: Gráfico representando o t
empo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para
cada hora do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias
(Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (A,
alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social).....................................................................64
Figura 25: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5)
de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006
(janeiro; fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto
maduro)..........................................................................................................................................................65
Figura 26: Gráfico representando o t
empo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada
hora do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis –
SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha
madura; FRM, fruto maduro)..........................................................................................................................66
Figura 27: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya
(n=5), do Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Chuvosa’/2006
(janeiro, fevereiro e março). (FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos maduros).................................67
Figura 28: Gráfico representativo da p
orcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do
grupo de A. caraya (n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo,
durante o período de coleta nos meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (A,
alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social).
........................................................................68
Figura 29: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das atividades comportamentais diárias executadas
pelos A. caraya (n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), comparando-se todos os meses de coleta
(‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05; ‘Est. Chuvosa’/06). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social).........................................................................................................................73/74
Figura 30: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada
hora do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP),
comparando-se todos os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05; ‘Est. Chuvosa’/06).
(A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social)....................................................................75/76
xi
Figura 31: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelos A. caraya (n=5),
no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), comparando-se todos os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est.
Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05; ‘Est. Chuvosa’/06). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto maduro; FRI, fruto
imaturo; O, outros itens).....................................................................................................................................77/78
Figura 32: Gráfico representando o tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora
do dia (período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP),
comparando-se todos os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05; ‘Est. Chuvosa’/06).
(FM, folha madura; FRI, fruto imaturo)...............................................................................................................79/80
Figura 33: Gráfico representativo da porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya
(n=5), do Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta das três estações (‘Est. Seca’/04,
‘Est. Chuvosa’/05 e ‘Est. Seca’/05; ‘Est. Chuvosa’/06). (FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos
maduros; FRI, frutos imaturos; O, outros itens)..................................................................................................81/82
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Principais espécies vegetais encontradas no local de estudo................................................................86
1
1 – INTRODUÇÃO
1.1 – O Gênero Alouatta Lacépède, 1799
O gênero Alouatta, família Atelidae, possui oito espécies reconhecidas:
A. palliata, A. pigra, A. seniculus, A. belzebul, A. caraya, A. sara, A. coibensis e
A. guariba (Steinmetz, 2000).
Segundo Kavanagh e Bennett (1984), o Brasil conta com quatro
espécies de bugios: A. seniculus e A. belzebul na Amazônia e na Mata
Atlântica do Nordeste, A. guariba na Mata Atlântica da Bahia ao Rio Grande do
Sul e A. caraya na região do Cerrado (Santini, 1985).
Os Alouatta são constituídos por primatas de hábitos diurnos, que vivem
em estratos arbóreos de florestas da América do Sul e Central e/ou vegetações
abertas, onde, geralmente, ficam restritos às matas de galeria ou fragmentos
de mata isolados. Juntamente com Cebus, possuem a maior distribuição
geográfica entre os primatas do Novo Mundo (Coimbra-Filho e Mittermeier,
1981).
Considerado um animal pouco ativo, Alouatta passa mais da metade do
seu período diurno descansando (Altmann, 1959; Gaulin e Gaulin, 1982; Milton,
1980; Mittermeier, 1973).
Quanto à dieta, são classificados como “folívoros-frugívoros” (Crockett e
Eisenberg, 1987). São capazes de detoxificar as defesas químicas de muitas
plantas, abrindo para si um grande suprimento que outros primatas não
consomem (Torres, 1988 apud Auricchio, 1995). Provavelmente, esta seja a
2
razão de sua pequena área de uso, de 1 a 20 ha e biomassa que chega a 180
kg/km
2
, em algumas destas (Auricchio, 1995).
Uma característica peculiar de Alouatta é a hipertrofia do osso hióide
(principalmente nos machos – Crockett e Eisenberg, 1987), que funciona como
uma caixa de ressonância, auxiliando na produção e amplificação de uma
vocalização característica (“ronco”) (Crockett e Eisenberg, 1987; Gaulin e
Gaulin, 1982; Neville et al., 1988), que pode ser ouvida a quilômetros de
distância (Auricchio, 1995) e é emitida em encontros intergrupais (Carpenter,
1934) e na manutenção do espaçamento entre os grupos (Carpenter, 1934;
Altmann, 1959). O gênero também caracteriza-se pela presença de espêssa
barba (Cabrera e Yepes, 1960; Moynihan, 1976; Bicca-Marques, 1991) e, como
os demais gêneros da subfamília Atelinae (Ateles, Brachyteles e Lagothrix), de
cauda prêensil (Hershkovitz, 1972; Neville et al., 1988), cujo terço inferior distal
é nú (Cabrera e Yepes, 1960; Walker, 1968; Bicca-Marques, 1991) e funciona
de suporte, como um quinto membro (Bicca-Marques, 1991), durante a
locomoção, alimentação, etc. (Rosenberger e Strier, 1989; Rowe, 1996 apud
Steinmetz, 2000).
Os animais do gênero estão entre os maiores macacos de infra-ordem
Platyrrhini, pesando entre 4 a 10 kg (Nowak, 1991 apud Gregorin, 1996).
A maturação sexual ocorre entre 4 e 5 anos para fêmeas e 6 a 8 anos
para machos. A gestação é de aproximadamente 190 dias, nascendo somente
um filhote com 125 g, em média. A fêmea carrega o filhote, e o desmame
ocorre por volta dos 20 meses. Não apresentam estação reprodutiva. Vivem
por 20 anos, aproximadamente (Auricchio, 1995).
3
Vivem em grupos heterossexuais poligâmicos, compostos por indivíduos
de diversas idades, cujo tamanho médio varia de 3 a 21 indivíduos (Bicca-
Marques, 1991). Apenas duas espécies, A. caraya e A. guariba, possuem
dimorfismo sexual quanto à coloração do pêlo (Steinmetz, 2000).
Observações de campo com Alouatta vêm sendo realizadas desde a
década de 1920 (A. caraya – Krieg, 1928 apud Bicca-Marques, 1991).
Pesquisas mais aprofundadas, no entanto, iniciaram na década de 1930,
quando Carpenter (1934) realizou seu trabalho pioneiro sobre o
comportamento de A. palliata na Ilha de Barro Colorado, Panamá. Devido ao
grande número de pesquisas realizadas, principalmente com A. palliata e A.
seniculus, o gênero é o mais intensamente estudado entre os primatas
neotropicais, quanto à ecologia e comportamento em habitat natural. (Oliveira e
Ades, 1993; Neville et al., 1988).
São usualmente conhecidos como: bugio, guariba, barbado, gritador,
etc.
1.2 – A Espécie Alouatta caraya Humboldt, 1812
A palavra “caraya”, retirada do dialeto Guarani, significa “macaco”
(Malinow, 1968).
Alouatta caraya (bugio-preto) é encontrado desde o leste da Bolívia,
Paraguai, norte da Argentina e no Brasil, onde ocorre por toda a Região
Central, nos estados do Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Goiás, Tocantins,
Bahia, Minas Gerais e sul do Pará; nos estados da Região Sul, ocorre na
4
margem leste do Rio Paraná, porém não muito distante da borda; no estado de
São Paulo, há ocorrência no norte e noroeste (Gregorin, 1996).
A espécie apresenta a maior área de distribuição geográfica dentre as
espécies do gênero (Gregorin, 1996), principalmente dentro dos limites do
“domínio dos cerrados” (Santini,1985), onde suas populações são encontradas
em matas de galeria, matas semi-decíduas (Santini, 1985; Gregorin, 1996) e
em pequenos capões de matas (Gregorin, 1996).
Uma das características que distingue A. caraya da maioria das
espécies do gênero é a ocorrência de dicromatismo sexual (Thorington et al.,
1984). Os imaturos são loiros, as fêmeas adultas, amarelo-oliva e os machos
adultos, pretos (Gray, 1845; Shoemaker, 1978 apud Bicca-Marques, 1991;
Auricchio, 1995).
Em ambiente natural, vivem em grupos com cerca de 3 a 20 indivíduos,
de ambos os sexos e diferentes idades. Têm como característica marcante
seus roncos. A dieta consiste predominantemente de folhas e frutos. São
arborícolas e pouco ativos, passando a maior parte do período diurno em
repouso (Auricchio, 1995).
Dentre todos os bugios, os da espécie Alouatta caraya são os menos
estudados, pouco se conhecendo sobre sua ecologia e comportamento
(Gomes, 2004). Segundo Gomes (2004), alguns autores estudaram em vida
livre seus comportamentos: Lindbergh e Santini (1984), Milton (1980), Zunino
(1986), Bicca-Marques (1991), sua organização social: Zunino (1986),
Calegaro-Marques e Bicca-Marques (1991), seus aspectos populacionais:
Pope (1966) e alimentação: Alves e Ruix (1992), Lindbergh e Santini (1984),
Zunino et al. (1986).
5
Lindbergh e Santini (1984) destacam o processo de fragmentação das
populações de primatas do cerrado, em decorrência deste estar sendo
continuamente transformado por atividades agropecuárias e ressaltam que a
impossibilidade de haver trocas de indivíduos entre grupos de A. caraya
isolados em matas ciliares, interrompe o crescimento das populações e
provoca a sua degeneração. Assim, as pressões ambientais que a espécie vem
sofrendo pela destruição de seu habitat natural são enormes, fazendo-se
necessário intensificar os estudos sobre esta espécie, que corre risco de
desaparecer em diversas regiões onde ocorre (Gomes, 2004).
Não obstante aos riscos que a espécie corre, deve-se salientar a
acelerada destruição e fragmentação dos habitats naturais, importando não
somente para a Primatologia, mas expondo ao risco uma riqueza biológica –
biodiversidade, tão pouco conhecida pelas ciências, fazendo com que se perca
a base sólida para a conservação dos primatas e habitats em questão (Cullen e
Valladares-Padua, 1992).
1.3 – Os Bugios e a Fragmentação de Matas
Uma das principais características da biodiversidade é a distribuição
relativa desigual dos seus componentes no espaço geográfico, significando que
a abundância de espécies é variável em um determinado ambiente e que
existem gradientes geográficos da biodiversidade. A implicação óbvia disso
relaciona-se com a necessidade de serem tomadas medidas urgentes para a
conservação dos ecossistemas nos quais as diferentes espécies ocorrem e
interagem (Nodari e Guerra, 1999).
6
Brasil, México, Equador, Colômbia, Peru, China, Malásia, Índia,
Indonésia, Zaire, Madagascar e Austrália são considerados países detentores
de megadiversidade. Dados do World Resources Institute demonstram que
essa biodiversidade encontra-se seriamente ameaçada. Estima-se que, sem a
ação antrópica, uma espécie viva entre um e dez milhões de anos e que,
mantido o ritmo atual, até o ano 2015 podem desaparecer entre 4 e 8% de
todas as espécies vivas presentes nas florestas tropicais. Restam no planeta
cerca de 1,7 bilhões de hectares de florestas tropicais. A América do Sul detém
52% destas florestas e, somente na década de 80, o Brasil respondeu por 28%
das perdas das florestas tropicais e por 14% dos outros tipos de florestas.
Considera-se que, mantendo o ritmo atual de devastação nos trópicos, a quase
totalidade de suas florestas serão eliminadas nas áreas não protegidas até o
ano 2100. Por outro lado, os estudos da capacidade regenerativa indicam que,
mesmo ocorrendo uma paralisação total na perda da biodiversidade, o planeta
necessitaria de milhões de anos para recuperar sua diversidade biológica por
meio de mecanismos evolutivos (Soulé, 1991).
O Brasil é um país que oferece uma das melhores condições de campo
para a elaboração e o desenvolvimento de estudos sobre a ecologia e a
conservação de primatas na natureza. Nossas florestas tropicais ocupam mais
da metade de nosso território e abrigam a maior diversidade de espécies de
primatas do mundo (Cullen Jr. e Valladares-Padua, 1992).
A magnitude da biodiversidade brasileira não é conhecida com precisão
tal a sua complexidade, estimando-se a existência de mais de dois milhões de
espécies distintas de plantas, animais e microorganismos (Guerra e Nodari,
2003).
7
Por outro lado, a acelerada destruição e fragmentação dos habitats
naturais de nossa fauna primatológica, bem como sua caça indiscriminada,
põem em risco toda essa riqueza biológica, ainda pouco conhecida pela ciência
(Cullen Jr. e Valladares-Padua, 1992).
Em muitos estados brasileiros, a ação antrópica nas florestas de
diferentes ecossistemas, como o Cerrado, o Pantanal, a Mata Atlântica e a
Floresta Amazônica, estão produzindo fragmentos florestais isolados, de
tamanhos variados e que estão alterando direta e drasticamente as condições
de vida tanto dos primatas como das demais espécies animais e vegetais.
Muitas dessas espécies correm riscos de extinção (Mittermeier et al., 1999).
Dentre os vertebrados, os mamíferos são considerados os mais
vulneráveis à fragmentação, principalmente porque grande parte das espécies
são ecologicamente exigentes e especialistas quanto à qualidade de habitat,
dieta e área de vida (Lovejoy et al., 1986).
As principais causas da perda da diversidade genética têm sido
associadas à destruição e à fragmentação dos ecossistemas e aos estresses
ambientais como a poluição e as mudanças climáticas globais (Baur e Schmid,
1996). A fragmentação pode causar alteração no padrão de comportamentos
na interação das espécies, devido à redução de seus números, tanto vegetais
como animais, na comunidade ecológica (Alho, 1992). Estas reduções elevam
cada vez mais as taxas de endocruzamentos em populações naturais, podendo
levá-las à inviabilidade pela redução de sua variabilidade gênica. Nos últimos
anos, pesquisas sobre os efeitos da fragmentação de habitats em populações
de mamíferos têm-se intensificado, em especial entre as diversas espécies de
8
primatas, muito susceptíveis à alterações de habitat (Rylands e Keuroghlian,
1988).
O impacto da fragmentação de matas atua diretamente sobre as
populações de bugios e outros animais, pois eles dependem exclusivamente
dos recursos vegetais encontrados nas matas. Desta forma, são forçados a
mudarem seus hábitos e comportamentos em virtude das mudanças ocorridas,
estando ou não adaptados à elas. A fragmentação promove, principalmente, o
isolamento geográfico e, conseqüentemente, genético dos grupos, ou seja,
impede a migração e cruzamentos entre bugios de diferentes populações. Isto
causa um efeito negativo na sobrevivência da espécie, pois não ocorrendo
trocas gênicas, os indivíduos tendem a ser menos adaptáveis a situações
adversas e mais suscetíveis a doenças, levando-os lentamente a extinção.
Com a destruição e fragmentação de seus habitats, as populações de
bugios ficaram restritas à áreas de diferentes tamanhos e condições
ambientais, o que deve estar causando efeitos significativos sobre as
populações remanescentes desta espécie (A. caraya), pois a perda do habitat
‘não-alterado’ é amplamente reconhecida como a mais séria ameaça para a
sobrevivência dos primatas (Marsh et al., 1987).
1.4 – Comportamento Alimentar dos Bugios
Segundo Jay (1965), dieta não é simplesmente uma lista de alimentos; é
uma parte essencial de um complexo de comportamento, morfologia e
fisiologia.
9
Os macacos do gênero Alouatta têm dieta principalmente folívora
(Altmann, 1959; Carpenter, 1934; Glander, 1978; Milton, 1978; Mittermeier,
1973), ainda que não sejam altamente especializados na digestão das folhas,
pois não apresentam adaptações morfológicas como estômagos saculados
(Bauchop, 1978), como ocorrem em alguns primatas folívoros do Velho Mundo
(Milton, 1978). Assim, são menos eficientes em digerir folhas maduras (porque
são mais fibrosas e geralmente possuem alta concentração de compostos
secundários tóxicos, tais como taninos e alcalóides), e para obterem um
balanço nutricional da dieta, incluem itens como folhas novas (mais digeríveis e
ricas em proteínas), frutos (ricos em carboidratos) e flores, quando disponíveis
no seu habitat. Neste sentido, Nagy e Milton (1979) concluíram que Alouatta
têm uma grande necessidade de diversificar sua dieta para uma nutrição
adequada, incluindo nela um grande número de espécies de plantas.
Este padrão de utilização diária de folhas e frutos conhecido para
Alouatta decorre da necessidade de selecionar uma dieta que maximize os
benefícios energéticos e nutricionais e minimize o consumo de compostos
secundários tóxicos (como taninos, alcalóides, fenóis, etc.) (Clutton-Brock,
1977; Freeland e Janzen, 1974; Milton, 1978, 1980, 1982; Nagy e Milton,
1979). Assim, os bugios devem consumir, diariamente, uma dieta rica em
proteínas e carboidratos ou gorduras, pobre em compostos secundários e que
satisfaça suas necessidades de vitaminas e micronutrientes (Bicca-Marques,
1991).
Os animais devem consumir uma quantidade de alimento com um valor
calórico igual a quantidade de energia gasta diariamente para manter a
‘homeostasia energética’, que é definida como um equilíbrio entre a entrada e a
10
saída de energia, sem que o animal gaste ou incremente seu estoque interno e,
assim, modifique significativamente seu peso corporal (Coelho et al., 1976,
1977 apud Bicca-Marques, 1991).
O comportamento alimentar do gênero Alouatta é o mais bem
documentado entre todos os primatas neotropicais. No entanto, a grande
maioria dos trabalhos esteve voltado para A. palliata e, principalmente, A.
seniculus e A. pigra. Das dietas de A. caraya, A. guariba e A. belzebul,
relativamente pouco é conhecido (Neville et al., 1988).
1.5 – Alguns Aspectos do Metabolismo das Plantas
Segundo von Poser e Mentz, 2003, os produtos químicos produzidos
pelos vegetais podem ser divididos em dois grandes grupos. Os essenciais a
todos os seres vivos, são os metabólitos primários ou macromoléculas. Nesse
grupo estão incluídos os lipídeos, proteínas e glicídeos, com funções vitais bem
definidas. Os produtos do metabolismo primário, através de rotas biossintéticas
diversas e freqüentemente desconhecidas, originam, às custas de energia, o
segundo grupo de compostos químicos: os metabólitos secundários ou
micromoléculas – que geralmente apresentam estrutura complexa, baixa
massa molecular, marcantes atividades biológicas e, diferentemente daqueles
do metabolismo primário, são encontrados em concentrações relativamente
baixas e em determinados grupos de plantas. O fato do vegetal utilizar rotas
biossintéticas elaboradas, com elevados gastos de energia, conduz à hipótese
mais aceita atualmente: de que os vegetais consomem essa energia para
sintetizar compostos necessários para a sua sobrevivência e preservação.
11
Esses produtos atuam primeiramente na defesa do vegetal, agindo como
dispersores alimentares e como toxinas. Os melhores exemplos são os taninos,
freqüentes em frutos verdes; esses produtos adstringentes são responsáveis
pela preservação do fruto até o pleno desenvolvimento da semente, quando,
então, desaparecem. Substâncias de outras classes tais como saponinas,
cumarinas, limonóides, quassinóides, lactonas sesquiterpênicas e iridóides,
devido ao sabor amargo, que freqüentemente apresentam, também podem
atuar como desestimulantes de herbívoros.
Muitas toxinas, como por exemplo, os alcalóides, parecem ter sabor
amargo e desagradável, fazendo com que, em algumas situações, os
herbívoros reconheçam e evitem as plantas que as contém. Por outro lado,
alguns metabólitos secundários atuam de maneira oposta, atraindo insetos,
pássaros, morcegos e até mesmo mamíferos, responsáveis pela polinização de
muitas plantas. Nesse grupo incluem-se os pigmentos (flavonóides,
antocianinas e betalaínas) e os óleos voláteis (monoterpenos, sesquiterpenos e
fenilpropanóides) (Harborne, 1993; Harborne e Williams, 1995).
A sobrevivência de uma determinada espécie, entretanto, não está
assegurada unicamente pelo fato dela se defender de predadores e de garantir
sua reprodução. Ocorre também uma interação planta/planta, chamada de
alelopatia, na qual um vegetal compete com outro, provavelmente para
assegurar o fornecimento de água, luz e nutrientes. Surpreendentemente,
esses efeitos alelopáticos podem ocorrer entre indivíduos da mesma espécie,
especialmente quando a falta de água e/ou nutrientes limita o crescimento.
Esse fenômeno é chamado de ‘autotoxicidade’ ou de ‘autopatia’. Nesses
12
processos, vários metabólitos secundários estão envolvidos, especialmente
mono e sesquiterpenos (von Poser et al., 1996).
Os componentes secundários das plantas são influenciados por três
fatores principais: hereditários (composição genética), ontogênicos (estágio de
desenvolvimento) e ambientais. Os efeitos genéticos induzem mudanças
quantitativas e qualitativas, mas as causadas por influências ambientais são
sobretudo quantitativas. As plantas da mesma espécie que se assemelham
entre si em forma e estrutura (fenotipicamente) podem, porém, ser muito
diferentes em termos de composição genética (genotipicamente). Muitas vezes
isso ocasiona diferenças marcantes na composição química, sobretudo no que
diz respeito aos componentes secundários. Diz-se que tais plantas pertencem
a variedades químicas diferentes. Os fatores ambientais que podem produzir
variações nos componentes secundários das plantas são o solo, o clima, a flora
local e os métodos de cultivo. Como sempre há alguma relação entre todos
esses fatores, é difícil avaliá-los individualmente (Robbers et al., 1997).
Todas as funções biológicas das plantas devem-se ao seu arsenal
químico, o qual está estreitamente conectado às flutuações fisiológicas e
ambientais. Na verdade, são tantos os fatores envolvidos, que tornam
extremamente difícil a tarefa de fazer quaisquer prognósticos a respeito da
variabilidade metabólica. Atualmente, essa situação é agravada pela rapidez
com que o ambiente vem sofrendo modificações naturais e/ou artificiais
(Gottlieb e Borin, 2003).
13
1.5.1 – Metabolismo Vegetal Secundário
Na maioria das células e organismos, as rotas metabólicas de síntese,
degradação e interconversão das moléculas essenciais, bem como as reações
que visam à conservação de energia, são similares (metabolismo primário ou
intermediário). As rotas metabólicas dos metabólitos secundários, entretanto,
não são tão gerais e talvez só sejam ativadas durante alguns estágios
particulares de crescimento e desenvolvimento ou em períodos de estresse
causados por limitações nutricionais ou ataque microbiológico (Mann, 1987).
Embora classificadas como sendo do metabolismo primário ou do
secundário, as reações bioquímicas não ocorrem independentemente em um
mesmo produtor. Alterações no primeiro podem afetar profundamente o
segundo e, embora o reverso não seja verdadeiro, alguns casos em que
metabólitos secundários são convertidos em primários já foram descritos. Além
disso, muitos metabólitos secundários são formados por seqüências de
reações análogas àquelas do metabolismo primário. Portanto, a linha divisória
entre metabolismo primário e secundário não é nítida.
A origem de todos os metabólitos secundários nas plantas pode ser
resumida a partir do metabolismo da glicose, via dois intermediários principais:
o ácido chiquímico e o acetato (FIGURA 1). O ácido chiquímico origina os
aminoácidos aromáticos, precursores da maioria dos metabólitos secundários
aromáticos. Alguns metabólitos secundários derivam não apenas de um desses
intermediários, mas são resultantes da combinação de uma unidade de ácido
chiquímico e uma ou mais unidades de acetato ou derivados deste, como é o
caso dos taninos condensados, por exemplo. Já os derivados do acetato
14
podem ser classificados, segundo a via metabólica seguida, em: derivados do
acetato, via ciclo do ácido cítrico e, derivados do acetato, via mevalonato. Além
disso, os metabólitos secundários podem ser encontrados na forma livre, sendo
denominados genericamente de agliconas, ou estar ligados à uma ou mais
unidades de açúcar, formando o que se denomina de heterosídeos (Santos,
2003).
15
Processo Metabólico Produtos do Metabolismo Metabólitos Secundários
Primário do Carbono Primário Correspondentes
CO
2
O
2
Fotossíntese
Glicosídeos
Açúcares Carboidratos Polissacarídeos complexos
Antibióticos aminoglicosídicos
Glicólise Eritrose
PO
4
Fenilpropanóides
Fosfoenolpiruvato Ácido chiquímico
Aminoácidos Proteínas Alcalóides
aromáticos Peptídeos
(Taninos
Piruvato Aminoácidos Penicilinas
hidrolisáveis)
alifáticos Cefalosporinas
Ácidos graxos
Acetil-CoA Malonil-CoA (lipídeos) Gorduras e ceras
Eritromicinas
Ciclo dos ácidos (Taninos condensados) Tetraciclinas
tricarboxílicos Antraquinonas
Isopreno Terpenóides
CO
2
(saponinas)
Esqualeno Esteróides
FIGURA 1: Inter-relações dos processos de síntese que levam à formação de compostos secundários nas plantas (Robbers et al., 1997; Simões et al.,
2003).
16
1.6 – Mamíferos Herbívoros x Vegetais
Na escolha de suas dietas, herbívoros demonstram ser muito
influenciados por fatores nutricionais – pela qualidade e/ou não dos
componentes de seus alimentos em potencial (Milton, 1979).
Todas as partes das plantas contêm constituintes químicos conhecidos
como compostos secundários, alguns dos quais podem ter a função de impedir
que os animais alimentem-se delas (Freeland e Janzen, 1974; Milton, 1998).
Atualmente, já foram identificados muitos metabólitos secundários
biologicamente ativos que são produzidos pelas plantas superiores (Cotton,
1996). Alguns compostos secundários são desagradáveis ou malcheirosos;
outros podem interferir na digestão de nutrientes no intestino ou no processo
metabólico do animal alimentado, às vezes, com resultados fatais (Freeland e
Janzen, 1974; Milton, 1998).
A bioatividade de taninos é descrita como sendo causada pela interação
com enzimas digestivas de mamíferos, como a tripsina (Griffith, 1986). Em
baixas concentrações, taninos estimulam a hidrólise de proteínas promovida
pela tripsina (Mole e Waterman, 1985). No entanto, em glândulas salivares de
gatos e ratos, taninos estimulam a produção de glicoproteínas ricas em prolina
que podem detoxificar os taninos existentes por complexação (Johns, 1990).
Proteínas ricas em prolina também ocorrem em secreções da glândula parótida
humana, permitindo a utilização de alimentos vegetais contendo taninos.
Finalmente, humanos podem selecionar dietas contendo quantidades
suficientes de taninos para manter a glândula parótida em estágio induzido
(Butler et al., 1986). Portanto, humanos mostram-se adaptados a certas
17
quantidades de taninos, apresentando até uma ‘certa apreciação por
adstringência’ (Johns, 1990; Gottlieb e Borin, 2003).
Os modos de ação propostos contra os herbívoros seriam: diminuição da
palatabilidade, dificuldades na digestão pela complexação dos taninos com
enzimas digestivas e/ou com proteínas da planta e, por último, produtos tóxicos
formados no trato digestivo a partir da hidrólise dos taninos (Mole e Waterman,
1987; Bernays et al., 1989).
1.7 – JUSTIFICATIVA
1.7.1 – Por que estudar os bugios na região de Ribeirão Preto - SP?
A ocupação e destruição acelerada dos ambientes naturais de Ribeirão
Preto e região no último século, provocada, principalmente, pelos cultivos de
café e da cana-de-açúcar, pelo crescimento desordenado das cidades e da
agroindústria, culminou na fragmentação destas áreas naturais, fazendo com
que várias espécies, animais e vegetais, entrassem em extinção, ou, quando
não, que vivessem em estados bem críticos. Dentre as espécies animais,
encontra-se o bugio-preto (Alouatta caraya), que, ainda não ‘desapareceu’,
porém, por ter tido sua área de ocupação drasticamente diminuída, ficaram
“ilhados” em diversos fragmentos de mata e correm sério risco.
O isolamento geográfico e, conseqüentemente, genético dos grupos
impede a migração e o cruzamento entre bugios de diferentes populações; não
ocorrendo trocas gênicas, os indivíduos tendem a ser menos adaptáveis a
18
situações adversas e mais suscetíveis à doenças, levando-os lentamente à
extinção.
A preservação desta espécie consiste na tentativa de diminuir o
isolamento geográfico das populações de áreas fragmentadas. Este processo,
consiste na formação de “corredores vegetais” entre um fragmento de mata e
outro, permitindo a migração dos animais. Também se faz necessário um
reflorestamento nas áreas muito desmatadas. Para tais procedimentos, é
essencial que se conheça as espécies vegetais nativas da área, principalmente
as consumidas pelos bugios, afim de que não seja introduzida nenhuma
espécie exótica, o que prejudicaria a fauna e a flora. A contribuição dos bugios
ao processo de reflorestamento é muito importante, pois, ao se alimentar de
frutos, tornam-se importantes dispersores de sementes, espalhando-nas por
grandes extensões da mata.
Preservando os bugios na região, estaremos, indiretamente,
“colaborando” com a preservação do Aqüífero Guarani: um extenso
reservatório de águas subterrâneas – talvez o maior manancial de água doce
transfronteiriço do mundo, localizado no centro-leste da América do Sul,
estendendo-se desde a Bacia Sedimentar do Paraná (Brasil, Paraguai e
Uruguai) até a Bacia do Chaco-Paraná (Argentina). Com extensão total
aproximada de 1,2 milhões de km², possui sua maior área no Brasil, com 840
mil km², sendo destes, aproximadamente 156 mil km² só no estado de São
Paulo. As águas do Aqüífero, de boa qualidade química, atendem a múltiplos
usos, como indústria, irrigação, lazer e, em especial, o setor público – que é o
caso de Ribeirão Preto, totalmente abastecido por águas de poços
subterrâneos profundos. Porém, na região, a monocultura intensiva de cana-
19
de-açúcar, avança sobre as áreas de recarga do Aqüífero, expondo-o aos
agrotóxicos utilizados nas plantações. Também, o desmatamento intensivo
decorrente, retira a cobertura vegetal do solo – altamente permeável, que é
essencial para a maximização da recarga de águas do Aqüífero.
Na tentativa de minimizar (um pouco) estes problemas, surgiu em 2001,
o “Projeto Barba Negra” – coordenado pelo Prof. Dr. Wagner Ferreira dos
Santos, que objetiva o levantamento e a caracterização da Biologia e Ecologia
do bugio-preto (Alouatta caraya) em fragmentos de mata em Ribeirão Preto e
região. O Projeto busca obter dados que possibilitem a criação de planos,
programas ou estratégias de manejo que, em conjunto com órgãos
governamentais e a população, busquem a preservação da espécie e a
conservação dos remanescentes de mata na região, através do
desenvolvimento e da prática de programas de Educação Ambiental. (O
presente trabalho está vinculado ao Projeto Barba Negra.)
“A realização de estudos em diferentes habitats é a única forma de se
compreender e delimitar a amplitude da variabilidade adaptativa de um gênero
ou espécie” (Estrada, 1984).
1.7.2 – Por que fazer um estudo sobre a alimentação dos bugios?
Estudos sobre o comportamento alimentar de bugios são necessários
para que possa-se conhecer suas “preferências alimentares”, visando o
estabelecimento de planos de manejo, reflorestamento de áreas desmatadas
e/ou, a procura por áreas maiores que tenham características bem ‘próximas’ a
20
seus habitats naturais, para que se possa fazer a translocação e/ou
reintrodução destes animais, no intuito de preservar a espécie.
1.7.3 – Por que estudar este grupo de bugios, especificamente?
Como já foi dito, o Projeto Barba Negra, objetiva o levantamento e a
caracterização da ecologia dos bugios-pretos (A. caraya) em fragmentos
remanescentes de mata em Ribeirão Preto e região. Um destes fragmentos,
localiza-se no município de Jardinópolis - SP (aproximadamente 20 km de
Ribeirão Preto).
Os bugios do “Jardim das Colméias” – como é chamado o fragmento
(propriedade particular), vêm sendo acompanhados desde Abril de 2003. O
grupo, constituído por apenas 5 indivíduos, habita um pomar (22 ha,
aproximadamente).
No local, além do grupo que habita o pomar, existe um outro (com um
número maior de indivíduos), mas que, quase nunca é visto. Acredita-se que
este outro grupo habite um pequeno trecho de mata nativa (aproximadamente
22 ha, também) localizado ‘nos fundos’ do pomar.
Tanto os animais do trecho de mata nativa, como o grupo do pomar,
vivem em constante ameaça, pois, além de habitarem um pequeno fragmento,
estão “ilhados” pela Rodovia Anhangüera, por uma monocultura de cana-de-
açúcar e pelo Rio Pardo, não podendo migrar para outros locais.
Por conseqüência, poderá haver um melhor entendimento sobre o
comportamento alimentar de Alouatta caraya, verificando suas adaptações à
21
ambientes com alta influência antrópica, podendo auxiliar na elaboração de
planos de manejo.
2 – OBJETIVOS
2.1 – Objetivo Geral
Conhecer a alimentação de uma espécie é de fundamental importância
para o completo entendimento de seu comportamento, que compreende os
aspectos reprodutivos, crescimento, migração, natalidade e mortalidade, dentre
outros.
O objetivo deste trabalho é tentar conhecer um pouco mais sobre as
‘preferências alimentares’ do bugio-preto (Alouatta caraya), com base no
comportamento de um grupo que habita um fragmento de mata
(aproximadamente 22 ha) no Município de Jardinópolis – SP.
Através de um estudo fenológico e químico das espécies vegetais
disponíveis no local, verificar, por exemplo: se quando há uma grande
disponibilidade de diferentes itens alimentares e o animal utiliza um
determinado item “X”, será que ele o selecionou (‘propositalmente’) pelo valor
nutritivo que ele oferece? E/OU se quando, no local, somente o determinado
item “X” está disponível, o animal acaba utilizando-se deste item, por não ter
outra ‘escolha’? Que fatores influenciam os animais na escolha da dieta? Como
estes fatores influenciam? É necessário acercar-se que os animais selecionam
determinados itens alimentares, baseados na presença ou não dos mesmos
22
nos vegetais – se existe ou não uma certa ‘preferência’ por determinados tipos
de alimentos, e inferir por que isto ocorre?
2.2 – Objetivos Específicos
- Descrever, através de observações, o comportamento diário dos
bugios no fragmento estudado (quanto tempo o animal gasta se alimentando,
descansando, locomovendo, interagindo socialmente);
- Caracterizar, através de observações fenológicas, os itens vegetais
utilizados pelos bugios na alimentação (se folhas novas e/ou maduras, frutos
maduros e/ou imaturos, sementes, flores ou algum item diferente);
- Descrever, por observações, os itens vegetais disponíveis no local e
suas periodicidades (Fenologia);
- Analisar amostras dos recursos alimentares disponíveis na área – que
foram significativamente utilizados pelos bugios na alimentação, pelas
dosagens químicas dos compostos primários (proteínas, carboidratos e
lipídeos) e secundários (glicosídeos cianogenéticos, saponinas, alcalóides e
taninos) do metabolismo das plantas.
23
3 – MATERIAL E MÉTODOS
3.1 – Área de Estudo
A área de estudo corresponde a uma chácara – “Jardim das Colméias”,
de aproximadamente 22 ha, situada no Km 325 da Rodovia Anhangüera,
município de Jardinópolis - SP, pertencente à Sra. Rute Basílio Jardim.
(FIGURA 2)
A área é constituída por um pomar (22 ha), onde, ao norte há a Rodovia
Anhangüera, à oeste, uma plantação de cana-de-açúcar, ao lado leste, uma
outra chácara (“Pesqueiro Casagrande”) - que é utilizada para festas e shows,
e aos “fundos” (sul), um pequeno trecho de mata nativa (com também 22 ha,
aproximadamente), que é “alagado” pelo Rio Pardo. Em frente à chácara,
atravessando a Rodovia Anhangüera, há condomínios de chácaras.
Uma pequena parte do pomar, em algumas épocas do ano, é destinada
à apicultura.
No local, há dois bandos de bugios: o que habita o pomar (grupo de
estudo), e o outro, não se sabe ao certo, mas acredita-se que habite a área de
mata nativa. Estes bandos, foram denominados como: “Bando B” (pomar) e o
outro, “Bando A”, com a finalidade de ‘facilitar’ a identificação dos mesmos.
Os animais do Bando A começaram a ser acompanhados, em meados de 2003, por um outro
estudante, e, na época, era constituído por 11 animais (1 macho adulto, 3 fêmeas adultas, 1 macho
subadulto, 3 juvenis e 3 infantes); porém, no início de 2004, o estudante abandonou o trabalho e, desde
então, estes animais não foram mais
24
vistos
JARDINÓPOLIS
“Jardim das
Colméias”
Rio Pardo
FIGURA 2: Mapa da área de estudo: localização do fragmento de mata em que reside o grupo
de bugios-pretos estudado – chácara “Jardim das Colméias” (aproximadamente 22 há), Rod.
Anhangüera, km 325, Jardinópolis – SP, Brasil. (Fonte: Google Maps –
http://maps.google.com/maps)
3.2 – Grupo de Estudo
O Bando B começou a ser acompanhado em 17/04/03; e, na época, era
constituído por apenas 4 indivíduos que, seguindo as definições de Calegaro-
Marques e Bicca-Marques (1993) – que agrupam os indivíduos em classes
sexo-etárias utilizando como parâmetros: o tamanho corporal, a coloração dos
pêlos, a genitália e o comportamento dos animais, e de Mendes (1985) apud
Hirano et al., 1997, constatou-se que eram: 1 macho adulto, 1 fêmea adulta, 1
macho subadulto e 1 juvenil. Em 16/06/03 nasceu 1 infante, totalizando 5
indivíduos no grupo. (FIGURA 3)
25
(A)
(B)
(C) (D)
(E)
FIGURA 3: Fotos de indivíduos da espécie Alouatta caraya, do grupo de estudo, localizado em
Jardinópolis – SP, representando as categorias sexo-etárias: (A) macho adulto, (B) juvenil, (C)
fêmea adulta, (D) fêmea adulta e infante, (E) macho sub-adulto. (Fotos: Fernanda Tognon)
26
Definição dos caracteres diagnósticos das classes sexo-etárias, segundo
Calegaro-Marques e Bicca-Marques (1993):
- Macho adulto – indivíduo com pelagem totalmente preta,
sexualmente maduro e ativo, e que emite as vocalizações (roncos)
típicas do gênero Alouatta;
- Fêmea adulta – indivíduo com tamanho inferior ao do macho adulto,
com coloração variando de bege-acinzentada a marrom-clara
dorsalmente e bege ventralmente, com mamilos alongados,
sexualmente madura e ativa;
- Macho subadulto – indivíduo com tamanho inferior ao do macho
adulto, com cabeça preta e ombros, costas e porções dorsais dos
membros escurecidos, regiões ventrais mais claras, variando do
bege ao cinza; começa a atingir a maturidade sexual e a demonstrar
interesse por fêmeas no cio, tentando, por vezes, copular;
- Fêmea subadulta – indivíduo com tamanho inferior ao da fêmea
adulta, com coloração variando de bege a bege-acinzentada clara,
inclusive na região proximal inferior da cauda, com mamilos
pequenos;
- Macho juvenil – indivíduo menor e com coloração mais clara que a do
subadulto, sendo a cabeça incompletamente negra; sexualmente
imaturo e desinteressado por fêmeas no cio;
- Fêmea juvenil – indivíduo com tamanho inferior e coloração
semelhante à subadulta, embora mais clara;
- Macho infantil – indivíduo menor que o juvenil, com coloração
semelhante à das fêmeas ao nascer, começando a escurecer na
27
cabeça, ombros e porção superior das costas nos primeiros meses
de vida; possui uma forte ligação com a mãe e pode mamar até
atingir cerca de 1,5 anos;
- Fêmea infantil – indivíduo menor e de coloração semelhante à fêmea
juvenil; mantém grande proximidade com a mãe e pode mamar até,
aproximadamente, 1,5 anos de idade.
Porém, pela dificuldade prática em se distinguir o sexo dos indivíduos
juvenis e infantes, define-se, segundo Mendes, 1985 (apud Hirano et al., 1997):
- Juvenil – indivíduo maior que um infante, menor do que qualquer
outra categoria, que não seja carregado pela mãe;
- Infante – indivíduo que depende da mãe, sendo por ela carregado o
tempo todo, ou parte do tempo.
3.2.1 – Habituação do grupo de estudo
O objetivo da habituação é manter contato com o grupo, o maior tempo
possível, para que os animais possam se acostumar ao pesquisador, fazendo
com que a presença deste, não interfira no comportamento dos mesmos.
O período de habituação do Bando B, foi realizado de Maio a Setembro
de 2003 (5 meses), com 2 a 3 observações semanais, em variados horários. As
observações eram feitas com binóculo e, utilizando o método de amostragem
descritiva ‘Ad libitum’ (Altmann, 1974), onde os comportamentos mais
evidentes observados nos animais (locomoção, descanso, alimentação,
28
vocalização, interação social, entre outros), além de suas áreas de ocupação,
eram anotados em um ‘caderninho de campo’.
Durante o período de habituação dos animais, seguindo Setz (1991),
procurou-se usar sempre roupas de mesma cor, sem muito perfume. Nos
primeiros dias, eles não eram vistos com muita ‘facilidade’, ou quando eram,
ficavam muito agitados, balançando galhos, vocalizando etc.. Porém, pouco
tempo depois, foram se acostumando à presença ‘alheia’ e ficavam apenas me
olhando.
A habituação foi dada como concluída, quando, segundo Setz (1991), os
animais passaram a ‘ignorar’ a minha presença.
3.3 – Estudo da Vegetação Local
Para determinar a diversidade botânica da área de estudo, foi realizado
um levantamento (censo), por meio da amostragem e marcação de todas as
árvores e arbustos com circunferência na altura do peito (CAP) ≥ 16 cm e o
diâmetro na altura do peito (DAP) ≥ 5 cm. Estas árvores foram marcadas com
‘fita zebrada’ e enumeradas, para posteriores coletas e identificação.
Amostras dos itens vegetais destas espécies foram coletadas para a
montagem de uma ‘exsicata’, que ajudou na identificação e catalogação das
espécies existentes na área. A identificação das espécies vegetais foi feita com
a ajuda da botânica Profª. Dra. Olga Kotchetkoff Henriques.
Também foi feito um registro dos dados fenológicos das espécies, ou
seja, observações constantes sobre a disponibilidade ou periodicidade dos
itens vegetais nas espécies (se em determinado período houve a presença de
29
folhas novas e/ou maduras, se houve frutos imaturos e/ou maduros, se
existiram flores, sementes, brotos, etc.). Estes dados, juntamente com a data e
o número do indivíduo arbóreo, foram anotados em uma ficha de campo.
O estudo fenológico é necessário para melhor responder à perguntas
como, por exemplo, “quais fatores influenciam na escolha da dieta pelos
animais?” e, “de que forma eles influenciam?”. Ou seja, é necessário acercar-
se que os animais escolhem determinados tipos de alimento, baseados na sua
presença ou não nos vegetais: se o animal seleciona determinado item quando
o vegetal produz somente este item e/ou, se mesmo o vegetal produzindo o
determinado item, o animal o despreza e procura outros como fonte nuticional.
Análises químicas dos compostos primários (proteínas, carboidratos e
lipídeos) e secundários (glicosídeos cianogenéticos, saponinas, alcalóides e
taninos) das plantas disponíveis no local foram feitas, afim de se ‘entender’ as
‘preferências alimentares’ dos bugios.
3.4 – Coleta de Dados
3.4.1 – Observações comportamentais do grupo de estudo
No trabalho de observação comportamental dos animais em estudo,
foram feitas 6 coletas de dados ao mês, em dias escolhidos aleatoriamente
entre os dez primeiros dias de cada mês, com 13 horas de amostragens diárias
(das 6 às 19 h, compreendendo 39 períodos amostrais/dia), nos meses da
‘estação seca’ (junho, julho e agosto) de 2004 e 2005, e ‘estação chuvosa’
(janeiro, fevereiro e março) de 2005 e 2006.
30
O método de amostragem utilizado é o de Varredura Instantânea ou
“Scan Sampling Method” (Altmann, 1974), onde cada hora é dividida em três
períodos de 20 minutos cada, com os primeiros 5 minutos de amostragem e
intervalos de 15 minutos (Setz, 1991). Durante os intervalos, se algum
indivíduo apresenta comportamento alimentar, é feita a Observação Focal
(Altmann, 1974) do animal.
As categorias comportamentais observadas foram definidas, tendo como
base as definições de Bicca-Marques (1991):
- Descanso (D) – quando o indivíduo encontra-se parado, imóvel,
sentado, deitado sobre galhos, ou pendurado pela cauda. Os atos de
urinar e defecar incluem-se nesta categoria;
- Locomoção (L) – indivíduo se deslocando de uma árvore à outra, ou
de um galho a outro na mesma árvore. Não é considerado
“locomoção” quando o indivíduo desloca-se durante seqüências
alimentares (forrageamento), ou durante brincadeiras sociais
(interação social) – onde, geralmente, um indivíduo “corre” atrás do
outro;
- Interação Social (IS) – indivíduo interagindo com outro de alguma
forma, seja em catação (ato de vasculhar a pelagem), seja em lutas
e/ou perseguições simuladas, ou mesmo quando dois ou mais
indivíduos não estão se deslocando, porém, com intensa agitação
dos membros.
- Vocalização (V) – indivíduo, normalmente em posição de descanso,
emitindo roncos típicos da espécie.
31
- Alimentação (A) – quando o indivíduo conduz o alimento à boca,
ingerindo-o ou não. À esta categoria está incluso o ato de “forragear”,
ou seja, quando o animal desloca-se de um local a outro à procura do
alimento.
Na categoria “alimentação”, são observados também: o tipo do item
alimentar consumido (se folhas novas ou maduras, frutos maduros ou imaturos,
flores, sementes, cascas ou outros), bem como a disponibilidade dos itens no
vegetal (estudo fenológico), independentemente do animal tê-los ingerido ou
não.
As espécies vegetais utilizadas pelos bugios na alimentação, foram
marcadas com fita e numeradas para coletas (posteriores) de amostras.
A coleta dos dados comportamentais dos animais em estudo, foi
realizada com o auxílio de uma prancheta com planilhas de amostragem
(FIGURA 4), lápis/caneta, binóculo e fita biodegradável para a identificação das
árvores utilizadas pelos bugios na alimentação.
3.4.2 – Coleta das amostras dos itens vegetais utilizados na alimentação
do grupo
No restante de cada mês (após o período de coleta de dados
comportamentais) das estações “seca” (junho, julho e agosto) e “chuvosa”
(janeiro, fevereiro e março), foram coletadas amostras (aproximadamente 20 g)
das espécies vegetais que foram marcadas com fita (durante as observações
comportamentais), demonstrando que foram utilizadas pelos bugios na
alimentação. Todos os itens que estiverem disponíveis (folhas novas e/ou
32
maduras, frutos imaturos e/ou maduros, flores, sementes etc.) nestas espécies
vegetais são coletados, independentemente dos animais tê-los utilizados ou
não.
A coleta dos itens vegetais foi feita utilizando-se uma tesoura de poda
(“podão”). Após coletadas, cada amostra foi colocada em um saquinho de
papel, onde foram anotados: o número de identificação da árvore, a data da
coleta e o tipo de item vegetal coletado. Em seguida, levadas para o
laboratório, pesadas (peso fresco) e colocadas em uma estufa de madeira, com
lâmpadas acesas e temperatura média de 25ºC, onde permaneceram por
aproximadamente três semanas, para a desidratação. Após este período, as
amostras foram novamente pesadas (peso seco) – para a obtenção do teor de
água da amostra e, em seguida, trituradas (pulverizadas), colocadas em
frascos (identificados com as mesmas anotações contidas nos respectivos
sacos de papel) armazenados em recipientes sem a presença de luz, e levados
à geladeira, onde permaneceram até que fossem feitas as dosagens químicas.
Também foram coletadas amostras dos itens vegetais das espécies do
local para a montagem de uma exsicata. Estas amostras foram colocadas em
‘prensas’ e levadas à uma estufa (75ºC) para secagem, por aproximadamente
24 horas.
33
TABELA DE COLETA - FERNANDA TOGNON
Data:
COMPORTAMENTO GERAL ALIMENTAÇÃO - ITENS
Horário de início:
Alimentação A Folha Nova FN
Horário de término:
Locomoção L Folha Madura FM
Descanso D Fruto Imaturo FRI
Interação Social IS Fruto Maduro FRM
Outros O Flor FL
Fora de Observação FO Outros itens O
ANIMAIS:
HOR
A
1 2 3 4 5 1 2 3 4 5 CHUV
A
SOL NUBLADO
06:00
06:20
06:40
07:00
07:20
07:40
08:00
08:20
08:40
09:00
09:20
09:40
10:00
10:20
10:40
11:00
11:20
11:40
12:00
12:20
12:40
13:00
13:20
13:40
14:00
14:20
14:40
15:00
15:20
15:40
16:00
16:20
16:40
17:00
17:20
17:40
18:00
18:20
18:40
TEMPO
ATIVIDADE ALIMENTAÇÃO
COMPORTAMENTO GERAL ALIMENTAÇÃO - ITENS NÚMERO DA ÁRVORE
Figura 4: Planilha de campo utilizada para coleta dos dados comportamentais diários a serem estudados.
34
3.5 – Análise dos Dados
3.5.1 – Análise dos dados das observações comportamentais do grupo
As análises estatísticas dos dados das observações comportamentais e dos
itens vegetais consumidos pelo grupo de estudo, foram feitas utilizando-se o
programa Sigma Stat 2.03, das seguintes maneiras:
- Utilizou-se o teste de variância ANOVA, seguido do pós-teste Student-
Newman-Keuls, para analisar, primeiramente, todas as categorias comportamentais
entre si, para cada horário de coleta e, depois, cada categoria comportamental
individualmente, em um dia todo (coleta). Considerou-se estatisticamente
significante todas os resultados com p ≤ 0,05.
- Também foi utilizado, para algumas análises dos itens alimentares
consumidos pelos bugios, o teste ANOVA, pós-teste Student-Newman-Keuls e, para
outras (com apenas 2 itens), o t-teste, onde: todos os itens foram verificados para
cada horário de coleta e, depois, todos os itens consumidos mensalmente. As
respostas foram consideradas estatisticamente significantes, quando p ≤ 0,05.
3.5.2 – Análises químicas das espécimes utilizadas na alimentação dos bugios
As amostras dos itens vegetais foram analisadas quimicamente quanto aos
seus compostos primários e secundários.
Dos compostos primários: proteínas, carboidratos e lipídeos foram analisados,
e dos secundários: glicosídeos cianogênicos, saponinas, alcalóides e taninos.
35
As análises químicas dos dados vegetais coletados, foram feitas no
Laboratório do Prof. Dr. Wagner Ferreira dos Santos (Biologia) e no Laboratório do
Prof. Dr. Norberto Peporine Lopes, na Faculdade de Ciências Farmacêuticas da
USP, Ribeirão Preto – SP.
36
4 – RESULTADOS
‘Estação Seca’ – 2004:
Nos meses de JUNHO a AGOSTO de 2004 (‘estação seca’), foram realizados
234 períodos amostrais. Os dados comportamentais foram coletados 6 dias/mês (13
horas amostrais/dia).
Durante este período, observou-se que os animais permaneceram
descansando (D), significantemente, mais tempo que nas outras categorias
comportamentais (54,72, 56,18 e 58,81%, para os meses de junho, julho e agosto,
respectivamente). Além disto, observou-se também diferenças significativas na
categoria alimentação (A) (24,53, 24,72 e 21,41%) em relação às categorias
locomoção (L) e interação social (IS) e, em L sobre IS (somente em junho) (13,48%),
conforme mostrado na FIGURA 5. [F(3,23) = 180,027; p < 0,001], [F(3,23) =
194,976; p < 0,001] e [F(3,23) = 281,604; p < 0,001], respectivamente.
Quando analisou-se as categorias comportamentais executadas durante o
dia, observou-se que os animais permaneceram, significantemente, mais tempo em
D, das 8 às 10 h, das 12 às 16 e, às 18 h (com exceção ao mês de agosto).
Permaneceram se alimentando (A), significantemente, mais tempo às 11 (com
exceção a agosto, que foi às 8 e às 12 h) e das 16 às 17 h em junho, às 17 em julho
e, às 18 h em agosto. Nas categorias L e IS não houve significância em relação ao
tempo permanecido (FIGURA 6). [F(51,311) = 10,710; p < 0,001], [F(51,311) =
15,806; p < 0,001] e [F(51,311) = 21,521; p < 0,001].
Na alimentação, com exceção ao mês de julho – onde não houve consumo de
FRI [t = 25,820; p < 0,001], os animais consumiram folhas maduras (FM) e frutos
37
imaturos (FRI), onde, o primeiro item foi significantemente mais consumido que o
segundo (99,58, 100 e 62,56% - junho, julho e agosto, respectivamente), conforme
mostrado na FIGURA 7; junho e agosto: [t = 25,828; p < 0,001], [t = 4,699; p <
0,001], respectivamente. O consumo de FM ocorreu, principalmente, das 11 às 12 e
das 16 às 18 h (FIGURA 8). [F(25,155) = 11,079; p < 0,001], [F(25,155) = 24,706; p
< 0,001] e [F(25,155) = 4,417; p < 0,001].
Os itens mais consumidos, em média, nos três meses (junho, julho e agosto,
respectivamente), foram: FM de tamarineiro (41, 37 e 13%), mangueira (27, 23 e
16%), pau-ferro (18, 26 e 20%), farinha-seca (4, 2% e, sem consumo no mês de
agosto), jaqueira (3, 1 e 2%), jatobá (sem consumo em junho e 1% em julho e
agosto), castanha-sapucaia (1% e menos que 1% nos meses de julho e agosto) e de
algumas outras árvores que não foram identificadas (5, 10 e 11%); de FRI,
tamarindo (não houve consumo nos meses de junho e julho e, em agosto, 34%) e
jenipapo (menos que 1% em junho, sem consumo em julho e, em agosto, 4%).
Houve significância no consumo de FM de tamarineiro, nos meses de junho e julho,
sobre todos os outros itens; para as FM de mangueira e pau-ferro (nos três meses);
o consumo de tamarindo (FRI) foi significante apenas no mês de agosto, conforme
mostrado na FIGURA 9. [F(9,59) = 77,664; p < 0,001], [F(9,59) = 75,565; p < 0,001]
e [F(9,59) = 11,435; p < 0,001].
Durante o mês de junho, os dias variaram entre ensolarados, nublados e
pouco chuvosos, já nos outros meses, os dias foram apenas ensolarados, onde o
comportamento D foi estatisticamente significante (40,92, 56,18 e 58,81%) e, em
julho e agosto, A também obteve significância sobre L e IS (24,72 e 21,41%,
respectivamente) (FIGURA 10). [F(11,71) = 8,435; p < 0,001], [F(11,71) = 342,887; p
< 0,001] e [F(11,71) = 468,218; p < 0,001].
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FIGURA 5: Porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo (n=5) de A. caraya,
no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho;
agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente
significante com relação à todas as outras categorias; # estatisticamente significante com relação à L e IS;
☼ estatisticamente significante somente com relação à IS.
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FIGURA 6: Tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos para cada hora do dia (período
de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses
da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação
social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação às outras categorias, no mesmo horário.
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Consumo alimentar (%
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FIGURA 7: Porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de A. caraya, no Jardim
das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (FM,
folha madura; FRI, fruto imaturo). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à FRI.
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Hora
Tempo (min)
FM
FRI
FIGURA 8: Tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do dia (período de
coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da
‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação ao outro item, naquele mesmo horário.
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tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
cast.sapucaia
itens não-
identificados
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mangueira
pau-ferro
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identificados
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cast.sapucaia
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
*
☼ #
FIGURA 9: Porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya (n=5), do Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Seca’/2004 (junho, julho e agosto). (FM,
folhas maduras; FRI, frutos imaturos). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação a todas as outras
espécimes e itens; # estatisticamente significante com relação às outras espécimes e itens, com exceção ao *;
☼ estatisticamente significante em relação à todas as outras espécimes e itens, com exceção ao * e #; æ
estatisticamente significante em relação aos outros, com exceção ao *, # e ☼.
43
junho/2004
0
15
30
45
60
75
ADLISAD LISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados Dias Chuvosos
%
*
julho/2004
0
15
30
45
60
75
ADLIS
Dias Ensolarados
%
*
#
agosto/2004
0
15
30
45
60
75
ADLIS
Dias Ensolarados
%
*
#
FIGURA 10: Porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do grupo de A. caraya
(n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o período de
coleta nos meses da ‘Estação Seca’/2004 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação às outras
categorias; # estatisticamente significante somente com relação à L e IS.
‘Estação Chuvosa’ – 2005:
Nos meses de JANEIRO a MARÇO de 2005 (‘estação chuvosa’), foram
realizadas 234 períodos amostrais. Os dados comportamentais foram coletados 6
dias/mês (13 horas amostrais/dia).
Neste período, observou-se que os animais permaneceram,
significantemente, mais tempo na categoria D (56,23, 60,20 e 60,86%, para janeiro,
fevereiro e março, respectivamente) que nas outras categorias comportamentais.
Observou-se também diferenças significativas na categoria A (22,25, 22,36 e
19,50%) com relação às categorias L e IS, e, em fevereiro e março, observou-se
ainda, significância do comportamento L (10,93 e 14,27%, fevereiro e março,
respectivamente) sobre IS, conforme mostrado na FIGURA 11. [F(3,23) = 143,221; p
< 0,001], [F(3,23) = 690,630; p < 0,001] e [F(3,23) = 572,082; p < 0,001].
Quando analisou-se as categorias comportamentais executadas durante o
dia, observou-se que os animais permaneceram, significantemente, mais tempo em
D, das 7 às 10 e das 12 às 16 h (com exceção à janeiro, onde D foi significante das
7 às 15 h). Em A, permaneceram, significantemente, mais tempo das 11 às 12 e das
16 às 17 h (em fevereiro, A foi significante também às 7 e às 18 h). Na categoria L,
houve significância nos meses de fevereiro e março: às 17 e das 16 às 17 h,
respectivamente. Em IS, não houve significância. (FIGURA 12) – [F(51,311) =
11,865; p < 0,001], [F(51,311) = 36,195; p < 0,001] e [F(51,311) = 40,549; p < 0,001].
Na alimentação, em janeiro e fevereiro, os animais consumiram FM, FRM e
outros itens (O), onde, em janeiro, FRM foi significantemente mais consumido que os
demais (67,70%); FM (31,91%) também obteve significância em relação ao consumo
de O [F(2,17) = 61,179; p < 0,001]; já em fevereiro, ocorreu o contrário: FM foi o item
45
significativamente mais consumido (72,76%) e, FRM (19,51%) foi significante sobre
O [F(2,17) = 91,910; p < 0,001]; em março, os bugios consumiram apenas folhas
novas (FN – 100%), [t = 41,660; p < 0,001] – (FIGURA 13). O consumo de FM, em
janeiro, ocorreu principalmente às 8 h; em fevereiro, às 7, das 11 às 12 e às 18 h. O
de FRM foi significativamente maior, em janeiro, às 12 e das 17 às 18 h; em
fevereiro, apenas às 18 h. Já o consumo de FN (março), ocorreu principalmente às
8, das 10 às 12 e, às 17 h. (FIGURA 14) – [F(38,233) = 9,906; p < 0,001], [F(38,233)
= 15,865; p < 0,001] e [F(25,155) = 80,643; p < 0,001].
Os itens mais consumidos, em média, durante os três meses (janeiro,
fevereiro e março, respectivamente), foram: FM (apenas para os meses de janeiro e
fevereiro): mangueira (10 e 22%), pau-ferro (10 e 18%), tamarineiro (4, 13%), bambú
(4 e 2%), jaqueira (3% - apenas em fevereiro), farinha-seca (2% - apenas em
fevereiro), angico (1 e 3%), castanha-sapucaia (1% - consumo apenas em fevereiro),
jatobá (menos que 1 e 1%), e, algumas outras árvores que não foram identificadas
(3 e 6%); de FRM (apenas janeiro e fevereiro): manga (59 e 16%), jenipapo (5% e
menos que 1% em fevereiro), jaca e abacate (2 e 1%); como outros itens (O),
também apenas para janeiro e fevereiro: bambú (menos que 1% para os dois
meses); pecíolo da trepadeira “Hera-do-diabo” (Epipremnum aureum) (7% - apenas
para o mês de fevereiro) e a casca da árvore pau-ferro (menos que 1% - apenas em
fevereiro). Para FN (apenas para o mês de março): mangueira (23%), pau-ferro
(21%), tamarineiro (12%), farinha-seca (10%), jatobá (8%), bambú (4%), angico e
jaqueira (3%) e castanha-sapucaia (1%). Houve significância no consumo de: FM de
mangueira, pau-ferro e tamarineiro, para o mês de fevereiro; FRM de manga, para
janeiro e fevereiro e, FN (somente em março) de mangueira, pau-ferro, tamarineiro,
castanha-sapucaia e de algumas árvores não identificadas, conforme mostrado na
46
FIGURA 15. [F(11,71) = 65,573; p < 0,001], [F(16,101) = 13,825; p < 0,001] e
[F(9,59) = 15,430; p < 0,001].
Nos dias de coleta da ‘estação chuvosa’, os dias variaram entre ensolarados,
nublados e chuvosos (este último, apenas em janeiro), onde o comportamento D foi
estatisticamente significante sobre os outros comportamentos, para os dias
ensolarados em fevereiro e março (59,46 e 50%, respectivamente) e, para os dias
nublados, em janeiro (40,95%). A também foi estatisticamente significante sobre os
demais, nos dias nublados, em janeiro (16,50%) e, nos dias ensolarados, em
fevereiro e março (22,11 e 16,06%). (FIGURA 16) – [F(11,71) = 28,315; p < 0,001],
[F(11,71) = 777,338; p < 0,001] e [F(11,71) = 69,247; p < 0,001].
47
janeiro/2005
0
25
50
75
AD LIS
% do comportament
o
*
#
fevereiro/2005
0
25
50
75
ADLIS
% do comportament
o
*
#
☼
março/2005
0
25
50
75
AD LIS
% do comportament
o
*
#
☼
FIGURA 11: Porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo (n=5) de A.
caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005
(janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação à todas as outras categorias; # estatisticamente significante com
relação à L e IS; ☼ estatisticamente significante somente com relação à IS.
48
janeiro/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
fevereiro/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
março/2005
0
10
20
30
40
50
60
6789101112131415161718
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
FIGURA 12: Tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada hora do dia
(período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação às outras
categorias, no mesmo horário.
49
janeiro/2005
0
25
50
75
100
FM FRM O
Consumo alimentar (%
)
*
#
fevereiro/2005
0
25
50
75
100
FM FRM O
Consumo alimentar (%
)
*
#
março/2005
0
25
50
75
100
FN FM FRM O
Consumo alimentar (%
)
FIGURA 13: Porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de A. caraya, no
Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 ( janeiro; fevereiro;
março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto maduro; O, outros itens). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação a todos os outros itens; # estatisticamente significante somente
com relação ao item O.
50
janeiro/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRM
O
fevereiro/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRM
O
março/2005
0
10
20
30
40
50
60
6789101112131415161718
Hora
Tempo (min)
FN
FIGURA 14: Tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do dia (período
de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses
da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto
maduro; O, outros itens). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação aos outros itens, no
mesmo horário.
51
janeiro/2005
0
25
50
75
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
jatobá
angico
bambú
itens não-
identificados
manga
jenipapo
jaca
abacate
bambú
FM FRM O
%
*
fevereiro/2005
0
25
50
75
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
manga
jenipapo
jaca
abacate
bambú
pecíolo Hera-
casca Pau-
FM FRM O
%
*
#
☼
æ
março/2005
0
25
50
75
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
identificados
FN
%
*
#
☼
ø
æ
FIGURA 15: Porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya (n=5), do Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro, fevereiro e março).
(FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos maduros; O, outros itens). p < 0,001; * estatisticamente
significante com relação a todas as outras espécimes e itens; # estatisticamente significante com relação às
outras espécimes e itens, com exceção ao *; ☼ estatisticamente significante em relação à todas as outras
espécimes e itens, com exceção ao * e #; æ estatisticamente significante em relação aos outros, com exceção
ao *, # e ☼; ø estatisticamente significante somente com relação à castanha-sapucaia.
52
janeiro/2005
0
15
30
45
60
75
ADLISADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados Dias Chuvosos
%
*
#
fevereiro/2005
0
15
30
45
60
75
ADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados
%
*
#
março/2005
0
15
30
45
60
75
ADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados
%
*
#
FIGURA 16: Porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do grupo de A. caraya
(n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o período de
coleta nos meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social) p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à todas as outras
categorias; # estatisticamente significante com relação à L e IS.
53
‘Estação Seca’ – 2005:
Nos meses de JUNHO a AGOSTO de 2005 (‘estação seca’), foram realizados
234 períodos amostrais; os dados comportamentais foram coletados 6 dias/mês (13
h amostrais/dia).
Observou-se que os animais permaneceram em D, significantemente, mais
tempo que nas outras categorias comportamentais (59,76, 58,32 e 64,56%, para os
meses de junho, julho e agosto, respectivamente). Além disto, observou-se também
diferença significativa na categoria A (25,95, 26,87 e 22,68%) em relação à L e IS e,
em L (9,83 e 10,44%, para junho e agosto, respectivamente) sobre IS (com exceção
ao mês de julho), conforme mostrado na FIGURA 17. [F(3,23) = 425,766; p < 0,001],
[F(3,23) = 304,757; p < 0,001] e [F(3,23) = 560,219; p < 0,001].
Quando analisou-se as categorias comportamentais executadas durante o
dia, observou-se que os animais permaneceram, significantemente, mais tempo em
D, das 7 às 10 h e das 13 às 16 h (em julho, D também foi significante às 7 h e, em
agosto, às 12 e 18 h). Em A, permaneceram, significantemente, mais tempo das 11
às 12 h e, às 17 h (em julho, A também foi significante às 8 h). Nas categorias L e
IS, não houve significância. (FIGURA 18) – [F(51,311) = 29,349; p < 0,001],
[F(51,311) = 30,018; p < 0,001] e [F(51,311) = 25,497; p < 0,001].
Na alimentação, durante a ‘estação seca’ (2005), os animais consumiram FM
e FRI, porém, com exceção ao mês de agosto – onde FRI (61,16%) foi
significantemente mais consumido que FM (38,84%), nos outros meses não houve
diferenças significativas no consumo de um sobre o outro (FM: 59,36 e 50,38%, para
junho e julho, respectivamente e, FRI: 40,64 e 49,62%) conforme mostrado na
FIGURA 19. [t = 2,181; p = 0,054], [t = 0,163; p = 0,874] e [t = -7,372; p < 0,001]. O
54
consumo de FM foi significante das 11 às 12 (exceto para agosto) e, às 17 h. Já FRI
foi mais consumido das 7 às 8 h (somente em julho), das 11 às 12 e, às 17 h; no
mês de junho, o consumo de FRI não foi significante para nenhum horário
específico. (FIGURA 20) – [F(25,155) = 10,260; p < 0,001], [F(25,155) = 18,702; p <
0,001] e [F(25,155) = 9,848; p < 0,001].
Os itens mais consumidos, em média, durante os três meses (junho, julho e
agosto, respectivamente), foram: FM de tamarineiro (24, 20 e 9%), mangueira (15,
12 e 5%), pau-ferro (8, 5 e 8%), angico (4, 2 e 4%), farinha-seca (2% para junho e
julho e, 3% em agosto), jatobá (sem consumo em junho, 2 e 1%), bambú (2% e,
menos que 1% em julho e agosto), castanha-sapucaia (sem consumo em junho e,
menos que 1% em julho e agosto), jaqueira (menos que 1% em junho e julho e, 1%
em agosto) e, de algumas outras árvores não-identificadas (6, 5 e 7%); FRI: jenipapo
(32, 25 e 24%) e tamarindo (7, 24 e 38%). Houve significância no consumo de FRI
de jenipapo (para os três meses) e, de tamarindo (apenas para julho e agosto); FM
de tamarineiro (para os três meses), mangueira (para junho e julho) e, pau-ferro
(apenas para o mês de agosto), conforme mostrado na FIGURA 21. [F(11,71) =
23,781; p < 0,001], [F(11,71) = 27,240; p < 0,001] e [F(11,71) = 53,079; p < 0,001].
Durante as coletas dos meses de junho e julho, os dias variaram entre
ensolarados e nublados, já em agosto, os dias foram apenas ensolarados; o
comportamento D foi estatisticamente significante para os dias ensolarados, sobre
os demais comportamentos (42,86, 35,39 e 64,56%, para junho, julho e agosto,
respectivamente) e, A foi significante sobre L e IS apenas no mês de agosto
(22,68%) (FIGURA 22). [F(11,71) = 9,555; p < 0,001], [F(11,71) = 4,335; p < 0,001] e
[F(11,71) = 790,944; p < 0,001].
55
junho/2005
0
25
50
75
ADLIS
% do comportament
o
*
#
☼
julho/2005
0
25
50
75
AD LIS
% do comportament
o
*
#
agosto/2005
0
25
50
75
AD LIS
% do comportament
o
*
#
☼
FIGURA 17: Porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo (n=5) de A.
caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho;
julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação à todas as outras categorias; # estatisticamente significante com
relação à L e IS; ☼ estatisticamente significante somente com relação à IS.
56
junho/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
julho/2005
0
10
20
30
40
50
60
6789101112131415161718
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
agosto/2005
0
10
20
30
40
50
60
6789101112131415161718
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
FIGURA 18: Tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada hora do dia
(período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS,
interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação às outras categorias, no mesmo
horário.
57
junho/2005
0
25
50
75
FM FRI
Consumo alimentar (%
)
julho/2005
0
25
50
75
FM FRI
Consumo alimentar (%
)
agosto/2005
0
25
50
75
FM FRI
Consumo alimentar (%
)
*
FIGURA 19: Porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de A. caraya, no
Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto).
(FM, folha madura; FRI, fruto imaturo). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à FM.
58
junho/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRI
julho/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 101112131415161718
Hora
Tempo (min)
FM
FRI
agosto/2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRI
FIGURA 20: Tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do dia (período
de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses
da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (FM, folha madura; FRI, fruto imaturo). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação ao outro item, no mesmo horário.
59
junho/2005
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
angico
bambú
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
*
#
☼
julho/2005
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
☼ * #
æ
agosto/2005
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
*
#
☼ ☼
FIGURA 21: Porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya (n=5), do Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Seca’/2005 (junho, julho e agosto). (FM,
folhas maduras; FRI, frutos imaturos). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação a todas as outras
espécimes e itens; # estatisticamente significante com relação às outras espécimes e itens, com exceção ao *;
☼ estatisticamente significante em relação às outras espécimes e itens, com exceção ao * e #.; æ
estatisticamente significante em relação aos outros, com exceção ao *, # e ☼.
60
junho/2005
0
15
30
45
60
75
ADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados
%
*
julho/2005
0
15
30
45
60
75
ADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados
%
*
agosto/2005
0
15
30
45
60
75
ADLIS
Dias Ensolarados
%
*
#
FIGURA 22: Porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do grupo de A. caraya
(n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o período de
coleta nos meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho; julho; agosto). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à todas as outras
categorias; # estatisticamente significante com relação à L e IS.
61
‘Estação Chuvosa’ – 2006:
Nos meses de JANEIRO a MARÇO de 2006 (‘estação chuvosa’), foram
realizadas 234 períodos amostrais. Os dados comportamentais foram coletados 6
dias/mês (13 horas amostrais/dia).
Neste período, observou-se que os animais permaneceram,
significantemente, mais tempo na categoria D (66,10, 60,69 e 61,92%, para janeiro,
fevereiro e março, respectivamente) que nas outras categorias comportamentais.
Observou-se também diferenças significativas na categoria A (19,48, 22,11 e
21,90%) com relação às categorias L e IS, e significância do comportamento L (9,22,
10,81 e 9,98%) sobre IS, conforme mostrado na FIGURA 23. [F(3,23) = 464,335; p <
0,001], [F(3,23) = 368,048; p < 0,001] e [F(3,23) = 1166,092; p < 0,001].
Quando analisou-se as categorias comportamentais executadas durante o
dia, observou-se que os animais permaneceram, significantemente, mais tempo em
D, das 7 às 11 e das 13 às 16 h (com exceção à janeiro, onde D foi significante
também às 12 e 17 h e, de fevereiro, onde não foi significante às 13 h). Em A,
permaneceram, significantemente, mais tempo às 18 h em janeiro, das 12 às 13 e
das 17 às 18 h em fevereiro, e às 12 e 17 h em março. Na categoria L, houve
significância às 12 e 17 h (com exceção a fevereiro, onde 11h também foi
significante). Em IS, houve significância às 15 h apenas no mês de março. (FIGURA
24) – [F(51,311) = 11,865; p < 0,001], [F(51,311) = 36,195; p < 0,001] e [F(51,311) =
40,549; p < 0,001].
Na alimentação, os animais consumiram FM, FN e FRM. Em janeiro, o
consumo de FM foi significantemente maior (58,97%) que o de FRM [F(2,17) =
61,179; p < 0,001]; em fevereiro, FM e FRM foram significativamente mais
62
consumidos (73,25 e 23,68%, respectivamente) que FN [F(2,17) = 91,910; p <
0,001]; já em março, os bugios consumiram mais FN (91,52%) que FM [t = 41,660; p
< 0,001] – (FIGURA 25). O consumo de FM, em janeiro, ocorreu principalmente às
18 h; em fevereiro, das 12 às 13 e das 17 às 18 h. Já o consumo de FN (março), foi
significantemente maior das 12 às 13 e 17 h. (FIGURA 26) – [F(25,155) = 5,910; p <
0,001], [F(38,233) = 10,170; p < 0,001] e [F(25,155) = 7,735; p < 0,001].
Os itens mais consumidos, em média, durante os três meses (janeiro,
fevereiro e março), foram: FM: mangueira (17,44, 17,11 e 4,44%, respectivamente),
jatobá (2,05, 13,16 e 0,89%), angico (1,54, 13,16 e 0,44%), bambú (4,62 e 5,70% -
somente janeiro e fevereiro), farinha-seca (17,11 e 2,67% - apenas fevereiro e
março), tamarineiro (13,85% - somente janeiro), pau-ferro (18,46% - janeiro),
jaqueira (6,14% - fevereiro) e, algumas outras árvores que não foram identificadas
(1,03 e 0,88% - janeiro e fevereiro); de FRM (apenas janeiro e fevereiro): manga
(21,03 e 10,97%, respectivamente), serigüela (17,95 e 9,65%), jaca (2,05% -
somente janeiro) e jenipapo (3,07% - fevereiro). Para FN (meses de fevereiro e
março): tamarineiro (1,75 e 29,78%, respectivamente), pau-ferro (0,88 e 28,89%),
mangueira (20% - março), farinha-seca (5,33% - março), angico (4,44% - março),
bambú (2,22% - março) e, árvores não-identificadas (0,44 e 0,89%). Houve
significância no consumo de: FM de mangueira, nos meses de janeiro e fevereiro;
pau-ferro e tamarineiro, em janeiro; farinha-seca, angico e jatobá, para o mês de
fevereiro; FRM de manga e serigüela, para janeiro e fevereiro e, FN de tamarineiro,
pau-ferro e mangueira, em março, conforme mostrado na FIGURA 27. [F(9,59) =
25,508; p < 0,001], [F(12,77) = 21,374; p < 0,001] e [F(10,65) = 35,708; p < 0,001].
Nos dias de coleta da ‘estação chuvosa’, os dias variaram entre ensolarados,
nublados e chuvosos, onde o comportamento D foi estatisticamente significante
63
sobre os outros comportamentos, para os dias ensolarados em fevereiro e março
(34,89 e 28,71%, respectivamente), para os dias nublados, em janeiro (20,48%) e,
dias chuvosos em janeiro e março (35,02 e 22,87%). (FIGURA 28) – [F(11,71) =
11,049; p < 0,001], [F(11,71) = 4,348; p < 0,001] e [F(11,71) = 3,857; p < 0,001].
64
janeiro/2006
0
25
50
75
ADLIS
% do comportament
o
*
#
☼
fevereiro/2006
0
25
50
75
ADLIS
% do comportament
o
*
#
☼
março/2006
0
25
50
75
ADLIS
% do comportament
o
*
#
☼
FIGURA 23: Porcentagem (± SEM) dos comportamentos diários executados pelo grupo (n=5) de A.
caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006
(janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação à todas as outras categorias; # estatisticamente significante com
relação à L e IS; ☼ estatisticamente significante somente com relação à IS.
65
janeiro/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 101112131415161718
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
fevereiro/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
março/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
FIGURA 24: Tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada hora do dia
(período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante
os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação às outras
categorias, no mesmo horário.
66
janeiro/2006
0
25
50
75
100
FM FRM
Consumo alimentar (%
)
*
fevereiro/2006
0
25
50
75
100
FN FM FRM
Consumo alimentar (%
)
*
#
março/2006
0
25
50
75
100
FN FM
Consumo alimentar (%
)
*
FIGURA 25: Porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelo grupo (n=5) de A. caraya, no
Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 ( janeiro; fevereiro;
março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto maduro). p < 0,001; * estatisticamente significante
com relação a todos os outros itens; # estatisticamente significante somente com relação ao item FN.
67
janeiro/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRM
fevereiro/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FN
FM
FRM
março/2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FN
FM
FIGURA 26: Tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do dia (período
de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), durante os meses
da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto
maduro). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação aos outros itens, no mesmo horário.
68
janeiro/2006
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
jatobá
angico
bambú
itens não-
identificados
manga
serigüela
jaca
FM FRM
%
æ # * ☼
ø
fevereiro/2006
0
15
30
45
tamarineiro
pau-ferro
itens não-
identificados
mangueira
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
itens não-
identificados
manga
serigüela
jenipapo
FN FM FRM
%
* * # #
☼
æ
março/2006
0
15
30
45
tamarineiro
pau-ferro
mangueira
farinha-seca
angico
bambú
itens não-
identificados
mangueira
farinha-seca
jatobá
angico
FN FM
%
* *
#
FIGURA 27: Porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya (n=5), do Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro, fevereiro e março).
(FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos maduros). p < 0,001; * estatisticamente significante com
relação a todas as outras espécimes e itens; # estatisticamente significante com relação às outras espécimes e
itens, com exceção ao *; ☼ estatisticamente significante em relação à todas as outras espécimes e itens, com
exceção ao * e #; æ estatisticamente significante em relação aos outros, com exceção ao *, # e ☼; ø
estatisticamente significante somente com relação aos outros itens restantes .
69
janeiro/2006
0
15
30
45
60
ADLISADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados Dias Chuvosos
%
*
#
fevereiro/2006
0
15
30
45
60
ADLISADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados Dias Chuvosos
%
*
março/2006
0
15
30
45
60
ADLISADLISADLIS
Dias Ensolarados Dias Nublados Dias Chuvosos
%
*
#
FIGURA 28: Porcentagem (± SEM) de execução das atividades comportamentais do grupo de A. caraya
(n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), conforme a variação do tempo, durante o período de
coleta nos meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro; fevereiro; março). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social) p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à todas as outras
categorias; # estatisticamente significante com relação às outras categorias, exceto *.
70
Estações: ‘Seca’/2004, ‘Chuvosa’/2005, ‘Seca’/2005 e ‘Chuvosa’/2006
Quando comparadas as atividades comportamentais entre os três meses da
‘Estação Seca’/2004 (junho, julho e agosto), verificou-se que D foi estatisticamente
significante sobre os outros comportamentos, nos três meses; o comportamento A
também foi estatisticamente significante nos três meses, sobre L e IS. [F(11,71) =
174,296; p < 0,001]. Para os meses da ‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro, fevereiro e
março), verificou-se que D foi estatisticamente significante sobre os outros
comportamentos, nos três meses; o comportamento A foi estatisticamente
significante nos três meses, sobre L e IS e, L sobre IS, também durante os três
meses. [F(11,71) = 258,157; p < 0,001]. Nos meses da ‘Estação Seca’/2005 (junho,
julho e agosto), verificou-se que D foi estatisticamente significante sobre os outros
comportamentos, nos três meses; o comportamento A também foi estatisticamente
significante nos três meses, sobre L e IS e, L sobre IS, também para os três meses.
[F(11,71) = 341,570; p < 0,001]. Para os meses da ‘Estação Chuvosa’/2006 (janeiro,
fevereiro e março), verificou-se que D foi estatisticamente significante sobre os
outros comportamentos, nos três meses; o comportamento A foi estatisticamente
significante nos três meses, sobre L e IS e, L sobre IS, também durante os três
meses. [F(11,71) = 258,157; p < 0,001]. (FIGURA 29)
Quando analisou-se as categorias comportamentais executadas durante o
dia, nas três estações, observou-se que os animais permaneceram,
significantemente, mais tempo em D, das 7 às 10 h e das 13 às 16 h (na ‘Estação
Seca’/2004, D também foi significante às 12 e, às 18 h, assim como na ‘Estação
Seca’/2005. E, na ‘Estação Chuvosa’/2006, também às 11 h). Em A, permaneceram,
significantemente, mais tempo das 11 às 12 h e, às 17 (com exceção a ‘Estação
71
Seca’/2004, onde foi significante apenas às 11 h; na ‘Estação Chuvosa’/2005, A foi
significante também às 18 h. Já na ‘Estação Chuvosa’/2006, a significância ocorreu
às 8, das 12 às 13 e das 17 às 18 h). Na ‘Estação Chuvosa’/2006, houve
significância para L e IS, às 17 e 15 h, respectivamente. (FIGURA 30)
O mesmo foi feito com relação aos itens vegetais consumidos durante os três
meses de cada estação, e, para a ‘Estação Seca’/2004, obteve-se significância
estatística para o item FM, nos três meses, sobre os demais; o item FRI, no mês de
agosto, também foi estatisticamente significante sobre os outros meses. [F(5,35) =
248,017; p < 0,001]. Na ‘Estação Chuvosa’/2005, obteve-se significância para os
itens: FRM no mês de janeiro, FM, em fevereiro e, FN no mês de março; os itens FM
e FRM também foram estatisticamente significantes sobre O, nos meses de janeiro e
fevereiro, respectivamente. [F(11,71) = 118,242; p < 0,001]. Para os meses da
‘Estação Seca’/2005, obteve-se significância estatística para o item FM, no mês de
junho, sobre os demais; os itens FM e FRI em julho e, FRI em agosto, também foram
estatisticamente significantes sobre os outros itens. [F(5,35) = 4,975; p = 0,002]. Já
na ‘Estação Chuvosa’/2006, obteve-se significância para os itens: FM e FRM nos
meses de janeiro e fevereiro e, FN no mês de março. [F(8,53) = 80,251; p < 0,001].
(FIGURA 31)
O consumo de FM, na ‘Estação Seca’/2004, foi significante das 10 às 12 e
das 16 às 18 h; na ‘Estação Chuvosa’/2005, foi significante, das 7 às 8 e, às 12 h; na
‘Estação Seca’/2005 e ‘Estação Chuvosa’/2006, às 12 e 17 h, além das 18 h
também para a última estação citada. O consumo de FN, foi significante, na ‘Estação
Chuvosa’/2005, às 11 e às 17 h e na ‘Estação Chuvosa’/2006, somente às 17 h. O
de FRM, também na ‘Estação Chuvosa’/2005 e 2006, às 18 h. O consumo de FRI,
na ‘Estação Seca’/2005, ocorreu mais às 8 e 11 h. (FIGURA 32)
72
Com relação às espécimes vegetais, durante a ‘Estação Seca’/2004, os
bugios consumiram: FM de tamarineiro (31%), de mangueira (22%), de pau-ferro
(21%), de farinha-seca e jaqueira (2%), de jatobá e castanha-sapucaia (menos que
1%) e, de algumas espécies não-identificadas (9%); FRI de tamarindo (10%) e de
jenipapo (1%). Para a ‘estação’, houve significância estatística no consumo de FM
de tamarineiro, mangueira, pau-ferro e das árvores ainda não-identificadas; para
FRI, o consumo de tamarindo foi estatisticamente significante – [F(9,179) = 30,085; p
< 0,001]. Já durante a ‘Estação Chuvosa’/2005, foram consumidas FN: de
mangueira e pau-ferro (6%), de tamarineiro e farinha-seca (3%), jatobá (2%), bambú
(1%), jaqueira, castanha-sapucaia e angico (menos que 1%); FM: de mangueira
(12%), pau-ferro (10%), tamarineiro (6%), bambú (2%), angico e jaqueira (1%),
farinha-seca, jatobá e castanha-sapucaia (menos que 1%) e, das espécies ainda
não-identificadas (8%); de FRM foram: manga (28%), jenipapo (2%), jaca e abacate
(1%); de O: pecíolo da trepadeira “hera-do-diabo” (2%), bambú e casca do tronco da
árvore pau-ferro (menos que 1%). Foi estatisticamente significante para a ‘estação’:
FRM de manga, FM de mangueira e pau-ferro – [F(25,467) = 10,041; p < 0,001]. Na
‘Estação Seca’/2005, houve o consumo de: FM de tamarineiro (18%), mangueira
(11%), pau-ferro (7%), angico (3%), farinha-seca (2%), jatobá e bambú (1%),
jaqueira e castanha-sapucaia (menos que 1%) e, das espécies não-identificadas
(6%); FRI de jenipapo (27%) e de tamarindo (22%). Para a ‘estação’, foi
estatisticamente significante o consumo de FRI de jenipapo e de tamarindo, FM de
tamarineiro, mangueira e pau-ferro – [F(11,215) = 39,598; p < 0,001]. Durante a
‘Estação Chuvosa’/2006, foram consumidas FN: de tamarineiro (11%), pau-ferro
(10%), mangueira (7%), de farinha-seca e angico (2%) e, bambú e das espécies
não-identificadas (menos que 1%); FM: de mangueira (13%), farinha-seca (7%), pau-
73
ferro e jatobá (6%), angico (5%), tamarineiro (4%), bambú (3%), jaqueira (2%) e
espécies não-identificadas (menos que 1%); de FRM foram: manga (10%), serigüela
(9%), jenipapo (1%) e jaca (menos que 1%). Foi estatisticamente significante para a
‘estação’: FRM de manga, FM de mangueira e FN de tamarineiro e pau-ferro –
[F(19,359) = 5,111; p < 0,001]. (FIGURA 33)
74
‘Estação Seca’ / 2004
0
25
50
75
ADLIS
%
*
#
☼
‘Estação Chuvosa’ / 2005
0
25
50
75
ADLIS
%
*
#
☼
FIGURA 29: Porcentagem (± SEM) das atividades comportamentais diárias executadas pelos A. caraya
(n=5), no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), comparando-se todos os meses de coleta (‘Est.
Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05 e ‘Est. Chuvosa’/06). (A, alimentação; D, descanso; L,
locomoção; IS, interação social). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à todas as outras
categorias; # estatisticamente significante com relação à L e IS; ☼ estatisticamente significante com
relação apenas à IS.
75
‘Estação Seca’ / 2005
0
25
50
75
ADLIS
%
*
#
☼
‘Estação Chuvosa’ / 2006
0
25
50
75
ADLIS
%
*
#
☼
76
‘Estação Seca’ / 2004
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
* * *
* *
*
* * *
* * *
‘Estação Chuvosa’ / 2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
* *
*
*
*
*
* *
* *
*
*
FIGURA 30: Tempo gasto (min) (± SEM) na execução dos comportamentos, para cada hora do dia
(período de coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP),
comparando-se todos os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05 e ‘Est.
Chuvosa’/06). (A, alimentação; D, descanso; L, locomoção; IS, interação social). p < 0,001; *
estatisticamente significante com relação às outras categorias, no mesmo horário.
77
‘Estação Seca’ / 2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
‘Estação Chuvosa’ / 2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
A
D
L
IS
78
‘Estação Seca’ / 2004
0
25
50
75
100
FM FRI
%
*
‘Estação Chuvosa’ / 2005
0
25
50
75
100
FN FM FRM O
%
* #
☼
FIGURA 31: Porcentagem (± SEM) dos itens vegetais consumidos pelos A. caraya (n=5), no Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), comparando-se todos os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05;
‘Est. Seca’/05 e ‘Est. Chuvosa’/06). (FN, folha nova; FM, folha madura; FRM, fruto maduro; FRI, fruto
imaturo; O, outros itens). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação a todos os outros itens; #
estatisticamente significante somente sobre os demais itens, com exceção aos que estão com *.
79
‘Estação Seca’ / 2005
0
25
50
75
100
FM FRI
%
‘Estação Chuvosa’ / 2006
0
25
50
75
100
FN FM FRM
%
80
‘Estação Seca’ / 2004
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRI
‘Estação Chuvosa’ / 2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FN
FM
FRM
O
FIGURA 32: Tempo gasto (min) (± SEM) no consumo dos itens vegetais, para cada hora do dia (período de
coleta), pelos 5 indivíduos de A. caraya, no Jardim das Colméias (Jardinópolis – SP), comparando-se todos
os meses de coleta (‘Est. Seca’/04; ‘Est. Chuvosa’/05; ‘Est. Seca’/05 e ‘Est. Chuvosa’/06). (FM, folha
madura; FRI, fruto imaturo). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação ao outro item, no
mesmo horário.
81
‘Estação Seca’ / 2005
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
Hora
Tempo (min)
FM
FRI
‘Estação Chuvosa’ / 2006
0
10
20
30
40
50
60
6 7 8 9 101112131415161718
Hora
Tempo (min)
FN
FM
FRM
82
‘Estação Seca’ / 2004
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
cast.sapucaia
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
*
# #
☼ ☼
‘Estação Chuvosa’ / 2005
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
manga
jenipapo
jaca
abacate
bambú
pecíolo Hera-
casca Pau-
FN FM FRM O
%
*
# ☼
FIGURA 33: Porcentagem (± SEM) das espécimes vegetais consumidas pelos A. caraya (n=5), do Jardim das
Colméias (Jardinópolis – SP), durante os dias de coleta das três estações (‘Est. Seca’/04, ‘Est. Chuvosa’/05, ‘Est.
Seca’/05 e ‘Est. Chuvosa’/06). (FN, folhas novas; FM, folhas maduras; FRM, frutos maduros; FRI, frutos
imaturos; O, outros itens). p < 0,001; * estatisticamente significante com relação à todas as outras espécimes e
itens; # estatisticamente significante com relação às outras espécimes e itens, com exceção ao *; ☼
estatisticamente significante em relação às outras espécimes e itens, com exceção ao * e #.; æ estatisticamente
significante em relação aos outros, com exceção ao *, # e ☼; ø estatisticamente significante (para a ‘Est.
Seca’/05) com relação ao FRI de jenipapo e à FM de jaqueira.
83
‘Estação Seca’ / 2005
0
15
30
45
tamarineiro
mangueira
pau-ferro
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
cast.sapucaia
itens não-
identificados
jenipapo
tamarineiro
FM FRI
%
☼
æ
* #
ø
‘Estação Chuvosa’ / 2006
0
15
30
45
tamarineiro
pau-ferro
mangueira
farinha-seca
angico
bambú
itens não-
tamarineiro
pau-ferro
mangueira
farinha-seca
jaqueira
jatobá
angico
bambú
itens não-
manga
serigüela
jenipapo
jaca
FN FM FRM
%
84
5 – DISCUSSÃO
De um modo geral, durante todo o período de coleta (junho/2004 à
março/2006 – estações ‘seca’ e ‘chuvosa’), o total de atividades dos animais
mostrados no nosso estudo demonstra o padrão típico para os bugios (Horwich et
al., 1993; Estrada et al., 1999); e, é similar também aos resultados relatados por
Lunardelli (2000) para uma população de A. guariba, por Pavelka et al. (2004) e
Silver et al. (1998), para A. pigra. Isto mostra que os níveis de atividades dos
animais deste grupo de estudo, estão dentro da ‘normalidade’, com altos níveis de
inatividade, normalmente associados às dietas altamente folívoras (Pavelka et al.,
2004). Porém, este grupo de A. caraya, mostra uma variação sazonal na dieta, com
meses de altos níveis de frugivoria – o que também é relatado por Pavelka et al.
(2004) em seu grupo de estudo.
Na alimentação, os bugios observados consumiram, em média, 68% de folhas
(FN: 9%; FM: 59%), 32% de frutos (FRM: 11%; FRI: 21%) e, menos que 1% de
outros itens (pecíolos, cascas de árvores etc.). Em geral, segundo Pavelka et al.
(2004), o gênero consome entre 25 e 35% de frutos. Populações de A. paliatta têm
sido relatadas com níveis de frugivoria em torno de 28,5% (Chapman, 1987) e 34,8%
(Estrada et al., 1999); A. seniculus, com 25,5% (Julliot, 1994) e, A. caraya, em torno
dos 30% (Bicca-Marques e Calegaro-Marques, 1994). Já Gomes (2004), relata em
seu trabalho que A. caraya consumiu aproximadamente 55,5% de frutos e 39,7% de
folhas; diferentemente de Lunardelli (2000), que obteve um consumo médio de
55,4% de folhas (sendo 50,3% FN), 15,4% de frutos e 29,3% de flores (outros itens).
Estas diferenças podem estar ocorrendo por causa dos diferentes tipos de espécies
encontrados nos respectivos locais de estudos, talvez pela parte das plantas
85
selecionadas, pela sazonalidade do período estudado – uma possibilidade que
poderá vir a ser explorada, talvez, em uma futura pesquisa, entre os diferentes
fragmentos do Projeto Barba Negra.
Verificou-se que as variações mensais (estações ‘seca’ / ‘chuvosa’) na dieta
do grupo estudado, são maiores que as variações ocorridas nas atividades
comportamentais. Segundo Silver et al. (1998), Alouatta são folívoros facultativos,
consumindo mais frutos quando, no local, a oferta destes é maior. Dados coletados
para outras espécies, indicam resultados similares em termos de variações sazonais
na dieta e atividades; por exemplo, A. paliatta também mostrou ser um ‘variador
excepcional’ na dieta ao longo do ano, o que tem sido relatado pela disponibilidade
de alimentos energicamente maiores (frutos) no local – até chamados de ‘alimentos
preferidos’ (Glander, 1981; Chapman, 1987; Estrada et al., 1999).
Através dos nossos resultados, foi notado também que os animais gastam
menos tempo locomovendo-se, quando há frutos no local. O interessante é que,
segundo Pavelka et al. (2004) em seu trabalho, há um aumento no tempo gasto em
locomoção durante a estação com maior oferta de frutos, o que sugere, até como
uma possível explicação óbvia, que os animais têm mais energia quando ingerem
alimentos altamente qualitativos (frutos), então, acabam movendo-se mais. Outra, é
que eles movem-se por causa da distribuição dos frutos requeridos por eles – o que
pode ser uma possível explicação aos resultados do presente trabalho, pois no local,
por ser um ‘pomar’ (maior parte da área), a distribuição dos frutos (quando há) é
bastante abundante, o que parece não ter muita necessidade em ficar ‘procurando’
os mesmos, daí, o gasto menor em locomoção. Os padrões de atividades podem ser
diretamente afetados por estes padrões sazonais (Pavelka et al., 2004).
86
Bugios são conhecidos por sua capacidade em sobreviver tanto em
ecossistemas intactos como naqueles modificados pela ação antrópica, como
pequenos fragmentos de matas, com pouquíssimos hectares (Schwarzkopf e
Rylands, 1989; Estrada e Coates-Estrada, 1996; Crockett, 1998; Marsh, 1999) – o
que é o caso do local de estudo do nosso trabalho. Porém, o impacto desta
fragmentação de matas atua diretamente sobre suas populações (e de outros
animais também), pois eles dependem exclusivamente dos recursos vegetais
encontrados nas matas. Desta forma, o sucesso em sobreviver em habitats
fragmentados tem sido relatado pela habilidade em incluir em suas dietas, uma
grande quantidade de folhas (Estrada et al., 1999; Marsh, 1999). Bugios são
capazes de aumentar a quantidade de folhas consumidas (entre diferentes
espécies), durante o período de escassez de frutos e flores e, esta habilidade os
ajuda a sobreviver nos pequenos fragmentos. Além disso, bugios também são
‘apresentados’ como capazes de adaptar suas ‘escolhas’ alimentares (espécies de
plantas) para sobreviver em florestas com composições vegetais não muito variadas
(Crockett, 1998; Kowalewski e Zunino, 1999).
Com os resultados do nosso trabalho, pôde-se observar uma grande
plasticidade no comportamento alimentar dos bugios estudados, ou seja, eles
utilizaram, pelo menos um pouco, de quase todos os itens vegetais que estavam
disponíveis no local – alimentaram-se de folhas novas e maduras, frutos imaturos e
maduros, pecíolos, bambús e cascas de árvores, que era o que o local
disponibilizava nos períodos de coleta – ofertas sazonais, ou seja, de um modo
geral, demonstraram não serem muito seletivos. O local não apresenta ‘enormes’
variedades de espécies vegetais (TABELA 1), o que faz com que os animais não
tenham muita escolha para a alimentação. Entretanto, foi notada uma diferença
87
TABELA 1: Principais espécies vegetais encontradas no local de estudo.
ORDEM FAMÍLIA NOME CIENTÍFICO NOME POPULAR
Arales Araceae Epipremnum aureum Hera-do-diabo “trepadeira”
Gentianales Rubiaceae Genipa americana L. Jenipapo
Graminales Gramineae Phyllostachys sp. Bambú
Magnoliales Lauraceae Persea americana Mill. Abacateiro
Myrtiflorae Lecythidaceae Lecythis pisonis Camb. Castanha-sapucaia
Lecythis lanceolata Poir.
Rosales Leguminosae Albizia hasslerii Burr. Farinha-seca
Anadenanthera falcata Benth. Angico-do-cerrado
Caesalpinia ferrea Mart. Pau-ferro
Hymenaea courbaril L. Jatobá
Hymenaea stigonocarpa Mart.
Tamarindus indica L. Tamarineiro
Rutaceae Balfourodendron riedelianum Engl. Farinha-seca
Sapindales Anacardiaceae Mangifera sp. Mangueira
Spondias purpurea L. Serigüela
Urticales Moraceae Artocarpus sp. Jaqueira
sazonal, onde os bugios consumiram mais frutos (manga, serigüela, jenipapo, jaca,
abacate, entre outros) na época em que estes foram mais abundantes (início da
‘estação chuvosa’, por exemplo) e, na época de maior escassez (‘estação seca’),
diminuíram o consumo dos mesmos, passando a consumir mais folhas (pau-ferro,
tamarineiro, mangueira, jaqueira, bambú, farinha-seca, jatobá, castanha-sapucaia,
por exemplo). Porém, na ‘estação seca’/05, houve também um consumo muito
grande de frutos imaturos (principalmente tamarindos, que estavam abundantemente
disponíveis no local). Notou-se também que nesta época, um grande número de
árvores estavam sem suas folhas, talvez pela seca mais intensa que no ano anterior
(2004). Neste sentido, notou-se uma certa “preferência” por determinadas espécies
vegetais, para cada ‘estação’, dependendo da disponibilidade dos itens ofertados.
Segundo Zunino (1986), estas diferenças alimentares parecem estar diretamente
relacionadas às estratégias adaptativas de maximização de energia: alto custo / alta
88
recompensa e baixo custo / baixa recompensa, conforme as mudanças das fases
fenológicas das espécies vegetais que compõem a dieta.
Segundo Chapman (1988), primatas são flexíveis, no entanto, em relação à
dieta e utilização de área, eles respondem mais provavelmente aos ciclos
fenológicos de algumas plantas específicas consumidas do que à estação, assim
definida como a presença ou ausência de chuvas. Em nosso estudo, por exemplo,
notou-se que os animais alimentam-se muito de Mangifera sp., independentemente
da estação – quando há frutos, consomem os mesmos, quando não há, utilizam as
folhas desta espécie em suas dietas.
Chiarello (1992) afirma que as espécies de Alouatta são bastante
oportunistas, sendo capazes de sobreviver com dietas compostas basicamente por
folhas, mas ingerindo outros itens, como frutos e flores, nas épocas em que estes
são mais abundantes. Alguns autores têm citado que em épocas de escassez de
frutos, a contribuição das folhas, na dieta dos bugios, pode chegar à 99% (Marques
e Marques, 1995 apud Ludwig, 2002). Isto ocorreu nos meses de junho e julho/ 2004
(‘estação seca’) para os bugios estudados.
Para Milton (1980), os bugios têm sido muito descritos como ‘folívoros
minimizadores de energia’, o que explica seu estilo de vida ‘inativo’, que é causado
pela digestão fermentativa de grandes quantidades de folhas com baixas qualidades
nutricionais. E, em resposta à esta alta quantidade de fibras e baixo valor energético
contido nas plantas como alimento (principalmente as folhas). Milton (1998) ainda
relata que este fator (fermentação microbiana) tem sido amplamente documentado
em mamíferos herbívoros, incluindo muitos primatas. Certas bactérias, protozoários
e fungos, vivem em muitas partes do trato digestório de muitas espécies e são
capazes de degradar componentes das paredes celulares das plantas (celulose,
89
hemicelulose). Neste processo, altamente energético, curtas cadeias de ácidos
graxos voláteis (VFAs) são produzidas e podem, muitas vezes, ser absorvidas pelo
hospedeiro, onde atuam como uma importante contribuição para seu estoque
energético. Porém, a eficiente fermentação dos materiais das paredes celulares das
plantas, tende a ser um processo ‘destruído pelo tempo’ (Milton, 1998). Isto, acaba
sendo um problema para os mamíferos arbóreos, que têm um gasto energético
bastante alto. Talvez, seja por isso que os animais passem a maior parte do tempo
descansando (imóveis), para que não haja grandes ‘desperdícios energéticos’.
Frutos também podem ter uma grande quantidade de materiais não-
digeríveis. Isto porque em vários frutos comestíveis, a polpa é elaborada pelas
árvores para servir como um ‘chamariz’ aos agentes dispersores de sementes.
Assim, ao se alimentar do fruto, um animal ‘enche-se’ involuntariamente de
sementes que, ao contrário das folhas, geralmente não são completamente
‘quebradas’ pelas enzimas digestivas ou bactérias no intestino, sendo assim,
excretadas intactas (Hladik e Hladik, 1969 apud Milton, 1998). Isto propõe um
interessante paradoxo na alimentação dos primatas entre frutos e folhas – já que os
frutos, por causa das sementes, parecem exigir uma passagem relativamente rápida
pelo trato digestório, enquanto as folhas, parecem ser mais eficientemente digeridas
se passadas por ele, em uma velocidade menor (Milton, 1981).
Os semelhantes níveis de inatividade quando os bugios consomem folhas
e/ou frutos, fazem-nos questionar a suposição de que a inatividade do bugio esteja
diretamente relacionada à digestão de grandes quantidades de folhas.
Os presentes dados estão de acordo com Pavelka et al. (2004), que sugere
que a dieta é muito mais flexível e variada que o comportamento nestas espécies e,
que, os níveis de atividades podem estar mais filogeneticamente ligados.
90
6 – CONCLUSÃO
Pode-se concluir que as “preferências alimentares” dos bugios estudados,
estiveram relacionadas às disponibilidades relativas dos recursos vegetais no local,
ao longo dos períodos observados, onde, os animais apresentaram uma dieta um
pouco mais ‘seletiva’ quando os itens nutricionalmente mais ricos (frutos,
principalmente) foram mais abundantes, como, por exemplo, no final da ‘Estação
Seca’/2004 (agosto) – onde havia grande oferta de tamarindos no local; no início da
‘Estação Chuvosa’/2005 (janeiro, principalmente) – havia, no local, muita manga
madura; e, diferentemente da mesma ‘estação’ do ano anterior, durante toda a
‘Estação Seca’/2005 (junho, julho e agosto), haviam muitos frutos imaturos (jenipapo
e tamarindo, principalmente), que foram consumidos em grande escala. O mesmo
ocorreu no início da ‘Estação Chuvosa’/2006, onde havia grande disponibilidade de
frutos maduros (principalmente manga e serigüela), porém, ainda assim os bugios
não deixaram de ingerir folhas, maduras ou não. Isto nos faz concluir que,
independentemente da ausência ou não de certos itens alimentares, estes animais
(estudo) desenvolveram, talvez por conta do ambiente a que foram ‘submetidos’,
uma plasticidade alimentar muito grande, conseguindo ‘sobreviver’ em qualquer
lugar. Ou seja, apesar da área fragmentada e de todas as limitações que isto
ocasiona, os bugios estudados demonstraram estar totalmente ‘adaptados’,
mantendo o fluxo gênico e, assim, de alguma forma, garantindo a ‘sobrevivência’ da
espécie.
91
7 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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