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PATRIK LUIZ PASTORI
DESENVOLVIMENTO E QUALIDADE DE Trichospilus diatraeae (HYMENOPTERA:
EULOPHIDAE) UTILIZANDO HOSPEDEIROS ALTERNATIVOS
Tese apresentada à Universidade
Federal de Viçosa, como parte das
exigências do Programa de Pós-Graduação
em Fitotecnia, para obtenção do título de
Doctor Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS - BRASIL
2010
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ii
“...Venha!
Meu coração está com pressa
Quando a esperança está dispersa
Só a verdade me liberta
Chega de maldade e ilusão...”
(Renato Russo)
Aos meus queridos pais Luiz Bortolo Pastori e Orandi dos Santos Pastori e a minha irmã
Patricia Pastori pelo amor incondicional, incentivos contínuos, conselhos e
ensinamentos.
Ofereço
À memória de meu avô Sebastião Pastore e
Antônio dos Santos e avó Maria Bárbara Salles dos Santos.
Dedico
iii
AGRADECIMENTOS
Ao Grande Arquiteto do Universo pela saúde e disposição para superar os obstáculos;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela
concessão da bolsa de estudos;
A Universidade Federal de Viçosa (UFV), pela oportunidade de realizar o Doutorado em
Fitotecnia;
Ao professor José Cola Zanuncio e demais membros da comissão orientadora pela
oportunidade e orientação;
Ao professor Dirceu Pratissoli a quem admiro pelo profissionalismo, seriedade,
entusiasmo, ética e competência na realização de seus trabalhos. Agradeço por ter despertado
meu interesse pela Entomologia, à co-orientação, o estímulo constante, as oportunidades
oferecidas e acima de tudo, a amizade;
Ao pesquisador Marcos Botton a quem admiro pelo profissionalismo, competência,
entusiasmo, seriedade e ética. Agradeço os valiosos conselhos que me servirão para toda
minha vida profissional e pessoal e também pelas oportunidades oferecidas, projetos,
publicações e acima de tudo, a amizade;
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Fitotecnia da UFV e em especial
aos professores Paulo Roberto Cecon, João Carlos Cardoso Galvão, Valterley Soares Rocha,
Marcelo C. Picanço e Marília C. Ventrella pelos ensinamentos, amizade e companheirismo
transmitidos durante a realização do curso;
A Mara Rodrigues e Tatiane Gouvea, secretárias do Curso de Pós-Graduação em
Fitotecnia da UFV, pela amizade, disposição e providencial ajuda nas questões burocráticas;
A todos meus professores desde os primeiros anos escolares até os mais recentes, pela
amizade e ensinamentos transmitidos, cada um teve papel importante na minha caminhada;
A minha amada, Elaine Facco Celin, por todo amor e paciência em todos os momentos;
A Fabricio Fagundes Pereira e Harley Nonato de Oliveira, profissionais que admiro pelo
empenho, entusiasmo, dedicação, competência e ética. Agradeço todas as oportunidades e
esforços dispensados e também às conversas descontraídas nas confrarias;
A todos os colegas do Curso de Pós-Graduação, pela amizade, convívio e
companheirismo na realização dos trabalhos no decorrer do curso;
iv
Aos bolsistas/estudantes de Iniciação Científica e pós-graduandos do Laboratório de
Controle Biológico pelo apoio na realização dos experimentos, pela amizade e
companheirismo;
Aos amigos(as) do Laboratório de Entomologia da UFGD pelo apoio na realização dos
experimentos, pela amizade e companheirismo;
A Usina Dourados S/A - Açúcar e Álcool (Dourados- MS) por ceder área experimental;
A todos os amigos e amigas que não citarei nomes para não ser injusto, vocês serão
sempre recordados pelo sinal da verdadeira amizade;
Aos irmãos da república (Marcelo, Gilberto e Wagner) e aos agregados pelos almoços,
festas e também momentos de conversa séria e incentivos;
A Frederico Antônio Xavier pela amizade e por tornar a vida da minha irmã mais feliz;
Aos membros das bancas de qualificação e defesa que prestaram seu apoio e valiosas
sugestões na melhoria desse trabalho;
Enfim, a todos, que direta ou indiretamente, colaboraram para o êxito deste trabalho,
o meu eterno agradecimento e estima.
v
BIOGRAFIA
PATRIK LUIZ PASTORI, filho de Orandi dos Santos Pastori e Luiz Bortolo Pastori, nasceu
na cidade de Castelo, Espírito Santo, Brasil, no dia 18 de junho de 1979.
Em setembro de 1999 ingressou na Universidade Federal do Espírito Santo (Alegre, ES),
graduando-se em Engenharia Agronômica em maio de 2004.
Em março de 2005, iniciou o Mestrado em Ciências Biológicas (Entomologia), na
Universidade Federal do Paraná (Curitiba, PR), desenvolvendo também experimentos na
Embrapa Uva e Vinho (Bento Gonçalves, RS), vindo a defender dissertação em março de 2007.
Em março de 2007, iniciou o Doutorado em Fitotecnia, na Universidade Federal de
Viçosa (Viçosa, MG), desenvolvendo também experimentos na Universidade Federal da
Grande Dourados (Dourados, MS), vindo a defender tese em novembro de 2010.
vi
SUMÁRIO
Página
Resumo
..........................................................................
............
........
........................
viii
Abstract
........................................................................................
.....
.........................
x
Introdução Geral
...........................................................
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01
Referências
...................................................................................
............
.................
04
CAPÍTULO I
Desenvolvimento e Exigências Térmicas de
Trichospilus diatraeae
C
herian &
Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) Criado em Pupas de Anticarsia
gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae)........................................................
08
Resumo.
...................................................................
........
....
.
.......
..............................
09
Abstract.
...........................................................................
............
..............................
09
Introdução............................................................
............
...........
...............................
10
Material e Métodos..........................................................
....
.....................................
11
Resultados.................................................................
.......
......
....................................
12
Discussão.
......................
..................................................
.........
.................................
12
Conclusões...............................................................
.......
..........
.................................
15
Agradecimentos....................................................................
....
.................................
15
Referências..................................................................
.........
.....
................................
16
CAPÍTULO II
Reprodução de
Trichospilus diatraeae
Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae) em Pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) em Relação à Idade do Parasitóide e
Hospedeiro.................................................................................................................
23
Resumo.
........................................................................................................
............
.
24
Abstract.
..........................................................................................................
...........
24
Introdução.......................................................................................................
..........
2
5
Material e Métodos.........................................................................................
..........
25
Resultados
.....................
..................................................................................
...........
27
Di
scussão........................................................................................................
...........
28
Conclusões.....................................
.
...............................................
............
................
30
A
gradecimentos.........................................................................................
....
............
30
Referências.....................................................................................................
..........
.
31
vii
CAPÍT
ULO III
Temperatura e
T
empo de Refrigeração de Pupas de
Anticarsia gemmatalis
(Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) Reduzem a Reprodução de Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae)?.............................................................................................................. 38
Resumo
...........................................................................................................
........
...
39
Abstract
...................................................
........................................................
...........
39
Introdução....................................................................................................
.
....
.........
40
Material e Métodos.....................................
....................................................
..........
41
Resultados.......................................................................................................
...........
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Discussão.
......................
............................
.....................................................
...........
44
Conclusões......................................................................................................
...........
47
Agradecimentos.............................................
.................................................
...........
48
Referências......................................................................................................
..........
49
CAPÍTULO IV
Dispersão de
Trichospilus diatraeae
Cherian & Ma
rgabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae) em Função da Distância de Pupas de Diatraea saccharalis (Fabricius)
(Lepidoptera: Crambidae) em Cana-de-
açúcar.........................................................................................................................
59
Resumo.
...................................................................................................
......
.
.....
......
60
Abstract
.......................................................................................................
....
...........
60
Conclus
ão...
.....................................................................................................
...........
64
Agradecimentos.............................................................................................
.
...........
64
Referências.................................................
........
.............................................
..........
66
Conclusões Finais
..................................................................
..........
...........
...
.
..
........
.
70
Considerações Finais
.....................................
..................
.........................
........
..
.....
..
72
viii
RESUMO
PASTORI, Patrik Luiz, D.Sc., Universidade Federal de Viçosa, novembro de 2010.
Desenvolvimento e qualidade de Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae)
utilizando hospedeiros alternativos. Orientador: José Cola Zanuncio. Coorientadores:
Dirceu Pratissoli, Paulo Roberto Cecon, José Eduardo Serrão e Teresinha Vinha Zanuncio.
Parasitóides são importantes pela diversidade e por regularem populações de insetos
de diferentes ordens, porém sua aplicação no campo depende de estudos para aprimorar sua
criação massal. O objetivo desse trabalho foi estudar fatores reprodutivos de Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia
gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) visando a criação massal e dispersão desse
parasitóide em cana-de-açúcar. Os experimentos foram realizados no Laboratório de Controle
Biológico de Insetos (LCBI) do Instituto de Biotecnologia Aplicada a Agricultura (BIOAGRO) da
Universidade Federal de Viçosa (UFV) em Viçosa, Minas Gerais, no Laboratório de Entomologia
(LE) da Faculdade de Ciências Agrárias (FCA) da Universidade Federal da Grande Dourados
(UFGD) e em plantio comercial de cana-de-açúcar da Empresa Dourados S/A - Açúcar e Álcool
em Dourados, Mato Grosso do Sul. Duas espécies de Lepidoptera: A. gemmatalis e Diatraea
saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera: Crambidae) foram criadas em dieta artificial e o inimigo
natural, T. diatraeae, sobre esses lepidópteros. Foram realizados experimentos visando avaliar
o desenvolvimento de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis mantidas em sete
temperaturas (18, 20, 22, 25, 28, 30 e 32
o
C); o número de indivíduos provenientes de fêmeas
de T. diatraeae com 24, 48, 72 ou 96 horas de idade em pupas de A. gemmatalis com essas
mesmas idades; o número de indivíduos de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis após
serem armazenadas a zero ou 5
o
C por um, três, seis, nove ou 12 dias e a dispersão de T.
diatraeae em plantios comercias de cana-de-açúcar. Os experimentos, no laboratório, foram
mantidos à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase e o parasitismo, a
emergência, o número de descendentes, a longevidade, a razão sexual, a largura da cápsula
cefálica, a duração do ciclo de vida dos descendentes (machos e fêmeas) e a dispersão de T.
diatraeae, em cana-de-açúcar, foram os principais parâmetros quantificados. A duração do
ciclo biológico (ovo-adulto) de T. diatraeae reduziu com o aumento da temperatura de 37,72 a
16,00 dias a 18 e 30
o
C, respectivamente. A emergência e o número de descendentes de T.
diatraeae foram maiores na faixa térmica 22 à 25
o
C. A temperatura base (Tb) e a constante
térmica (K) foram de 8,40°C e 328,41 graus-dia (GD), respectivamente. A emergência, o
número de descendentes, a duração do ciclo de vida, a razão sexual, a longevidade e largura
da cápsula cefálica de machos e de fêmeas de T. diatraeae apresentaram resposta semelhante
quando se avaliou o efeito idade das pupas do hospedeiro e fêmeas do parasitóide. Assim,
ix
pupas de A. gemmatalis com até 96 horas de idade podem ser usadas para criação massal de
T. diatraeae utilizando-se fêmeas com até 96 horas de idade. O armazenamento a frio (zero ou
5
o
C) de pupas de A. gemmatalis não parasitadas e contendo o estágio imaturo (pupa) de T.
diatraeae no seu interior, afeta negativamente a reprodução desse parasitóide. Houve
redução do parasitismo com o aumento da distância de liberação, mas fêmeas de T. diatraeae
encontraram e parasitaram pupas de D. saccharalis até a 12 metros do ponto de liberação
sendo esse valor uma aproximação preliminar da dispersão de T. diatraeae em cana-de-açúcar
com sete meses de idade da soca devido à complexidade de fatores envolvidos nos
experimentos de campo.
x
ABSTRACT
PASTORI, Patrik Luiz, D.Sc., Universidade Federal de Viçosa, november 2010. Development and
quality of Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae) using alternative hosts.
Adviser: José Cola Zanuncio. Co-advisers: Dirceu Pratissoli, Paulo Roberto Cecon, José
Eduardo Serrão and Teresinha Vinha Zanuncio.
Parasitoids are important because of their diversity and they regulate populations of
insects of different orders, however to use them in the field depends on studies to improve
their mass rearing. The objective of this work was to study reproductive factors of Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) on pupae of Anticarsia
gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) aiming at mass rearing and dispersal of this
parasitoid in sugar cane. The experiments were carried out in Laboratório de Controle
Biológico de Insetos (LCBI) at Instituto de Biotecnologia Aplicada a Agricultura (BIOAGRO) at
Universidade Federal de Viçosa (UFV) in Viçosa, Minas Gerais State, in the Laboratório de
Entomologia (LE) at Faculdade de Ciências Agrárias (FCA) at Universidade Federal da Grande
Dourados (UFGD) and in a comercial crop of sugar cane of Empresa Dourados S/A - Açúcar e
Álcool in Dourados, Mato Grosso do Sul State. Two species of Lepidoptera: A. gemmatalis and
Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera: Crambidae) were reared in artificial diet and the
natural enemy, T. diatraeae, on these Lepidoptera. Experiments with the objective of the
development of T. diatraeae on A. gemmatalis pupae kept at temperatures of (18, 20, 22, 25,
28, 30 e 32
o
C); number of offspring from female of T. diatraeae at 24, 48, 72 or 96 hours of age
on A. gemmatalis pupae at the same ages; number of offspring of T. diatraeae on A.
gemmatalis pupae after being stored at zero or 5
o
C for one, three, six, nine or 12 days and
dispersal of T. diatraeae in commercial crops of sugar cane were performed. Experiments were
kept at 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% of relative humidity and 14 hours of photophase and parasitism,
emergency, number of offspring, longevity, sex ratio, width of cephalic capsule, length of life
cycle of the descendants (males and females) and dispersal of T. diatraeae in sugar cane were
the principal biological parameters quantified. Length of biological cycle (egg-adult) reduced
from 37.72 to 16.00 days when temperature increased from 18 to 30
o
C, respectively.
Emergency and number of offspring of T. diatraeae were greater in the temperature range
from 22 to 25
o
C, respectively. Threshold temperature and thermal constant (K) were 8.40
o
C
and 328.41 degree-days, respectively. Emergency, number of offspring, cycle length, sex ratio,
longevity and width of cephalic capsule of males and females of T. diatraeae showed the same
response when the effect age of pupae and female of parasitoid was evaluated. Thus, pupae of
A. gemmatalis at up to 96 hours of age can be used for mass rearing of T. diatraeae using
females at up to 96 hours of age. Cold storage (zero or 5
o
C) of pupae of A. gemmatalis not
xi
parasitized and with immature stage (pupae) of T. diatraeae in it, negatively affects
reproduction of this parasitoid. Parasitism was reduced as releasement distance increased.
However, females of T. diatraeae found and parasitized D. saccharalis pupae up to 12 meters
from the releasement point, and this is the value of a preliminary approximation of dispersal of
T. diatraeae on sugar cane at seven months of age of ratoon because of the complexity of
factors involved in the field experiments.
1
INTRODUÇÃO GERAL
2
INTRODUÇÃO GERAL
Parasitóides são importantes agentes reguladores de populações de insetos de
diferentes ordens (Pennacchio & Strand 2006). A maioria dos parasitóides pertence às ordens
Hymenoptera e Diptera com, aproximadamente, 50.000 espécies descritas de himenópteros
parasitóides (van Driesche & Bellows 1996). Podem ser endoparasitóides ou ectoparasitóides;
idiobiontes ou coinobiontes; solitários ou gregários; primários ou hiperparasitóides;
especialistas ou generalistas com potencial para o controle biológico (Noyes 2003, Gauthier et
al 2000, Hansson 2004) por meio de liberações inundativas (Pratissoli et al 2005, Mendel et al
2007, Pastori et al 2008a, Pereira et al 2008ab) para regular populações de insetos-praga em
culturas agrícolas e florestais (Leite et al 2006, Doganlar & Mendel 2007).
No Brasil, diversas espécies de parasitóides são estudadas e utilizadas em programas
de controle biológico, destacando-se o controle biológico da broca-da-cana, Diatraea
saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae), realizado por meio de liberações inundativas
do parasitóide larval Cotesia flavipes (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae), produzido
comercialmente em dezenas de laboratórios (usinas de açúcar, destilarias de álcool,
cooperativas de produtores, empresas especializadas e universidades) (Botelho et al 1999)
sendo o exemplo de programa de controle biológico mais bem sucessido no mundo (Botelho &
Macedo 2002). A associação de C. flavipes com o parasitóide Trichogramma sp. (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) apresenta vantagem pois este último parasita o ovo da broca-da-cana e
evita que a lagarta inicie o ataque ao colmo da cana (Botelho et al 1999, Pereira-Barros et al
2005). Essa associação pode reduzir em mais de 60% o índice de infestação da broca-da-cana
(Pinto et al 2006).
O endoparasitóide pupal Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) parasita e se desenvolve em diversos hospedeiros (Paron & Berti
Filho 2000, Pereira et al 2008a) acarretando a morte desses ao final do seu desenvolvimento
(Bittencourt & Berti Filho 2004). Esse inimigo natural foi relatado em pupas de Diatraea
venosata (Walker) (Lepidoptera: Crambidae) no sul da Índia (Cherian & Margabandhu 1942).
No Brasil, foi registrado em pupas de Lepidoptera das famílias: Arctiidae (Paron & Berti Filho
2000), Oecophoridae (Oliveira et al 2001) e Geometridae (Pereira et al 2008a, Zaché et al
2010) e, é considerado agente potencial para o controle biológico de pragas em culturas de
grande importância como: cana-de-açúcar, milho e algodão em países da África, Ásia e
Américas (Bouček 1976). O hábito generalista desse parasitóide pupal abriu perspectivas para
sua utilização no controle biológico da broca-da-cana (Fávero 2009, Rodrigues 2010).
A utilização de parasitóides depende da escolha do hospedeiro alternativo adequado
para sua criação massal (Paron & Berti Filho 2000, Pratissoli et al 2003b, Jervis et al 2008,
Andrade et al 2010) e da resposta funcional no hospedeiro alvo (Coudron et al 1997). Esses
3
inimigos naturais devem ser criados em hospedeiros alternativos com baixo custo de produção
e sem comprometimento da performance do parasitóide sobre o hospedeiro natural (Yang et
al 2006, Häckermann et al 2007, Onagbola et al 2007). Anticarsia gemmatalis Hübner
(Lepidoptera: Noctuidae) tem ciclo curto de vida, pode ser multiplicada em dieta artificial
(Greene et al 1976) e sua pupa possibilita o desenvolvimento de T. diatraeae em laboratório
(Paron & Berti Filho 2000). Conhecer os efeitos de fatores bióticos e abióticos é importante na
implementação e eficiência de sistemas de produção massal de parasitóides (Hentz et al 1998).
A temperatura influencia a capacidade de parasitismo, a fecundidade, o número de
indivíduos e a razão sexual de muitas espécies de parasitóides (Uçkan & Gülel 2002, Gündüz &
Gülel 2005, Zanuncio et al 2008) e o sucesso da introdução ou desenvolvimento de programas
de controle biológico depende de fatores como o conhecimento das exigências térmicas e da
influência das condições climáticas (Pratissoli & Parra 2000, Pratissoli et al 2003b).
A idade do hospedeiro ou do parasitóide pode afetar o parasitismo, número, tamanho
de indivíduos da progênie e comprometer o desempenho reprodutivo com implicações na
criação massal, nos experimentos de laboratório e na seleção de indivíduos para liberação no
campo (Wang & Liu 2002, Cooperband et al 2003, Jiang et al 2004, Matos Neto et al 2004,
Imandeh 2006, Bell & Weaver 2008, Pastori et al 2010).
A possibilidade de conservação de hospedeiros em baixas temperaturas, sem perda da
capacidade reprodutiva dos parasitóides pode aumentar ou controlar a produção desses
agentes de controle biológico (Pratissoli et al 2003a, Milward-de-Azevedo et al 2004, Carvalho
et al 2008, Häckermann et al 2008, Pereira et al 2009).
O objetivo do aprimoramento da criação massal de um parasitóide é a liberação em
campo, porém para que o parasitóide possa realizar um controle efetivo, é necessário se
conhecer a capacidade de dispersão e determinar o número de pontos de liberação por
unidade de área, pois a maior ou menor eficiência de controle da praga-alvo depende desse
número (Sá et al 1993, Zachrisson & Parra 1998, Pratissoli et al 2005, Pastori et al 2008ab).
Assim, o objetivo desse trabalho foi estudar parâmetros reprodutivos da criação
massal de T. diatraeae (desenvolvimento, exigências térmicas, idades, armazenamento de
pupas) em pupas de A. gemmatalis e a dispersão desse parasitóide em plantio comercial de
cana-de-açúcar.
NOTA
1
1
Esta tese está de acordo com as normas da revista científica Neotropical Entomology (2010), com
adaptações para as Normas para Redação de Dissertações e Teses da Universidade Federal de Viçosa.
4
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8
CAPÍTULO I
Desenvolvimento e Exigências Térmicas de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) Criado em Pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae)
9
Desenvolvimento e Exigências Térmicas de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) Criado em Pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae)
RESUMO - A temperatura afeta os processos vitais de todos os organismos vivos e,
conhecer seu efeito é fundamental para se planejar o uso de parasitóides em programas de
controle biológico. O desenvolvimento e as exigências térmicas de Trichospilus diatraeae
Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) foi determinado em pupas de Anticarsia
gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae). Cada pupa do hospedeiro alternativo, com 0-
24 horas de idade, foi submetida ao parasitismo por seis fêmeas de T. diatraeae durante 24
horas e transferidas para câmaras climatizadas à 18, 20, 22, 25, 28, 30 e 32
o
C até a emergência
dos descendentes do parasitóide. A duração do ciclo biológico (ovo-adulto) de T. diatraeae
reduziu com o aumento da temperatura de 37,72 para 16,00 dias a 18 e 30
o
C,
respectivamente. O percentual de emergência e o número de descendentes de T. diatraeae
foram maiores na faixa térmica de 22 à 25
o
C. A elevação da temperatura aumentou o número
de fêmeas com alteração da razão sexual desse parasitóide. A largura da cápsula cefálica de
machos e de fêmeas dos descendentes de T. diatraeae foi semelhante entre as temperaturas.
A temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) foram de 8,40
o
C e 328,41 graus-dia (GD),
respectivamente. Temperaturas acima ou abaixo da faixa térmica de 22 à 25
o
C influenciam
negativamente os parâmetros biológicos de T. diatraeae.
PALAVRAS-CHAVE: Parasitóides, hospedeiro alternativo, criação massal, temperatura
base.
Development and thermal requirements of Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) reared on Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) pupae
ABSTRACT - Temperature affects vital processes of all living organisms and the
knowledge of its effect is fundamental for planning the use of parasitoids in programs of
biological control. Development and thermal requirements of Trichospilus diatraeae Cherian &
Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) was determined on Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae) pupae. Each pupae of this alternative host at 0-24 hours of age was
submitted to parasitism by six females of T. diatraeae for 24 hours and transferred to
acclimatized chambers at 18, 20, 22, 25, 28, 30 and 32
o
C until emergency of this parasitoid.
Length of biological cycle (egg-adult) of T. diatraeae reduced from 37.72 for 16.00 days when
temperature increased from 18 to 30
o
C, respectively. Emergency of this parasitoid and its
10
progeny were greater in the temperature range from 22 to 25
o
C. Increase of temperature
increased the number of females and changed the sex ratio of this parasitoid. Width of
cephalic capsule of females and males from the progeny of T. diatraeae was similar among
temperatures. Threshold temperature (Tb) and thermal constant (K) were 8.40°C and 328.41
degree-day, respectively. Temperatures above or below range from 22 to 25
o
C negatively
influence of the biological parameters of T. diatraeae.
Key Words: Parasitoids, alternative host, mass rearing, threshold temperature.
Parasitóides são importantes para o equilíbrio de agroecossistemas pela diversidade e
altos níveis de parasitismo (Soares et al 2009). Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) é um endoparasitóide que se desenvolve, principalmente, em
pupas de Lepidoptera (Paron & Berti Filho 2000, Ubaidillah 2006, Pereira et al 2008) e se
reproduz satisfatoriamente em pupas de Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera:
Noctuidae) (Paron & Berti Filho 2000) e essa, por sua vez, pode ser facilmente criada em dieta
artificial (Greene et al 1976). Esse inimigo natural foi relatado em pupas de lepidópteros-praga
das famílias: Crambidae (Cherian & Margabandhu 1942), Arctiidae (Paron & Berti Filho 2000),
Oecophoridae (Oliveira et al 2001), Pyralidae (Kazmi & Chauhan 2003) e Geometridae (Pereira
et al 2008; Zaché et al 2010) e apresenta potencial para o controle biológico em culturas de
grande importância como: cana-de-açúcar, milho e algodão na África, Ásia e Américas (Bouček
1976, Fávero 2009, Grance 2010).
A densidade populacional de insetos-praga e de seus inimigos naturais varia com suas
necessidades térmicas e com o tamanho da área (Haddad et al 1999, Krugner et al 2007,
Lapointe et al 2007). O desenvolvimento, a sobrevivência, o metabolismo, a reprodução, a
fertilidade, o parasitismo, o comportamento alimentar e a longevidade dos parasitóides
(Bittencourt & Berti Filho 2004, Pastori et al 2008) tendem a diminuir acima ou abaixo da
temperatura “ótima” (Thomazini & Berti Filho 2001, Bazzocchi et al 2003).
O estudo das exigências térmicas facilita a compreensão da relação entre a
temperatura e o desenvolvimento da espécie-alvo; previsão do número de gerações no campo
e a melhor época para controlá-la (Haghani et al 2007, Kalaitzaki et al 2007, Iranipour et al
2010). A determinação da temperatura “ótima”, em laboratório, fornece subsídios para a
obtenção do número de parasitóides desejados, com previsão de sobrevivência, duração e
capacidade reprodutiva de fêmeas em temperaturas conhecidas (Ferreira et al 2003, Pratissoli
et al 2004, Pereira et al 2009). Dessa forma, esse estudo visa avaliar a influência da
temperatura sobre o desenvolvimento de T. diatraeae em pupas do hospedeiro alternativo A.
gemmatalis visando a sua criação massal.
11
Material e Métodos
O experimento foi conduzido no Laboratório de Controle Biológico de Insetos (LCBI) do
Instituto de Biotecnologia Aplicada a Agricultura (BIOAGRO) da Universidade Federal de Viçosa
(UFV) em Viçosa, Minas Gerais com as etapas:
Criação de A. gemmatalis. Lagartas de A. gemmatalis foram criadas em potes plásticos
(1.000 mL) com a tampa furada, vedada com organza para aumentar a aeração e alimentadas
com dieta artificial proposta por Greene et al (1976) a 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e
fotofase de 14 horas. Os adultos foram mantidos em gaiolas de madeira (33 x 33 x 33 cm) com
as laterais teladas e fechada com tampa de vidro. Esses adultos foram alimentados com
solução nutritiva embebida em algodão (Greene et al 1976). As posturas dessas mariposas
foram coletadas em folhas de papel branco dispostas no interior das gaiolas, recortadas e
colocadas nos potes de criação com a dieta artificial para continuidade da criação em
laboratório.
Criação de T. diatraeae. Os adultos de T. diatraeae da criação do LCBI foram mantidos
em tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm), fechados com algodão e alimentados com gotículas de mel
puro. Cada pupa de A. gemmatalis foi oferecida às fêmeas de T. diatraeae recém-emergidas
por 24 horas e, após esse período, individualizadas e mantidas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de
umidade relativa (Rodrigues 2010) e fotofase de 14 horas até a emergência dos adultos
(Pereira et al 2008).
Desenvolvimento experimental. Pupas de A. gemmatalis com até 24 horas de idade
foram coletadas da criação do LCBI, pesadas (176,23 ± 4,82 mg) e transferidas para tubos de
vidro (14,0 x 2,2 cm) contendo seis fêmeas de T. diatraeae recém-emergidas. Os tubos foram
fechados com algodão. O número de fêmeas do parasitóide foi determinado em testes
preliminares em função do peso das pupas hospedeiras. O parasitismo foi permitido por 24
horas em câmara climatizada, regulada a 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de
14 horas. Ao final desse período, as fêmeas foram retiradas com pincel de pelos finos sob
microscópio estereoscópico e os tubos com as pupas parasitadas, transferidos para câmaras
climatizadas a 18, 20, 22, 25, 28, 30 ou 32
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 14
horas.
A duração do ciclo de vida (ovo-adulto), realizada por observações diárias sempre no
mesmo horário (14:00 h); a porcentagem de emergência ; o número de parasitóides
emergidos; a razão sexual (RS= número de fêmeas/ número de adultos) e a largura da cápsula
cefálica de machos e de fêmeas do parasitóide foram avaliados. O sexo de T. diatraeae foi
determinado pelas características morfológicas da antena e abdome (Paron 1999).
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com sete tratamentos
(temperaturas) e 12 repetições, constituídas por um grupo de quatro pupas de A. gemmatalis
12
e 10 e 20 repetições constituídas por 10 machos e 20 fêmeas, escolhidos(as) nos descendentes
de cada tratamento para largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas, respectivamente.
Os dados foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e os modelos escolhidos baseados
na significância dos coeficientes de regressão utilizando o teste “t” de Student adotando o
nível de 5% de probabilidade, no coeficiente de determinação (R
2
= SQReg/ SQTotal) e no
fenômeno biológico estudado.
Determinação das exigências térmicas de T. diatraeae. O cálculo da temperatura base
(Tb) e da constante térmica (K) foram obtidos pelo método da hipérbole (Haddad et al 1999),
baseando-se na duração do ciclo de vida (ovo-adulto) nas temperaturas estudadas.
Resultados
A duração do ciclo biológico (ovo-adulto) de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis
apresentou relação inversa com a elevação da temperatura e variou de 37,72 para 16,00 dias
(2,35 vezes) na faixa de 18 à 30
o
C (F= 173,1081; p= <0,0001) (Fig. 1A). O tempo de
desenvolvimento desse parasitóide decresceu com o aumento da temperatura, mas não
completou seu desenvolvimento à 32
o
C em pupas de A. gemmatalis e, por isto, os demais
parâmetros biológicos não puderam ser avaliados nessa temperatura.
A porcentagem de emergência de T. diatraeae foi maior na faixa térmica de 22 à 25
o
C,
com ponto de máximo à 23,7
o
C e menor nas temperaturas extremas (18 e 30
o
C) (F= 56,9076;
p= <0,0001) (Fig. 1B).
O número de parasitóides (descendentes) emergidos de pupas de A. gemmatalis
variou de 41,86 à 251,28, com menor valor nas temperaturas extremas (18, 28 e 30
o
C) e maior
na faixa de 22 à 25
o
C com ponto de máximo à 23,0
o
C (F= 14,8866; p= <0,0001) (Fig. 2A).
A razão sexual dos parasitóides emergidos variou de 0,89 a 0,97 no intervalo de 18 à
30
o
C, aumentando com a elevação da temperatura (F= 14,9035; p= <0,0004) (Fig. 2B).
A largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas dos descendentes de T. diatraeae
foi semelhante entre as temperaturas estudadas com valor médio de 0,49 mm para machos
(F= 0,614; p= 0,6898) e de 0,77 mm para fêmeas (F= 0,929; p= 0,4694).
As exigências térmicas de T. diatraeae (ovo-adulto) em pupas de A. gemmatalis foram
determinadas com o modelo Y= (1/D)= -0,0256 + 0,030x (r
2
= 0,9380; F= 60,5401; p= ≤0,00147),
com valores de 8,40°C e 328,41 graus-dia (GD), respectivamente para o limite térmico inferior
de desenvolvimento (temperatura base - Tb) e constante térmica (K) (Fig. 3).
Discussão
Trichospilus diatraeae se desenvolve com sucesso em pupas de A. gemmatalis na faixa
térmica de 22 à 25
o
C e cessa seu desenvolvimento biológico à 32
o
C, indicando que seu limite
13
térmico superior se encontra abaixo dessa última temperatura. Essa definição é importante
pois esse fator abiótico (temperatura) é crítico para a dinâmica populacional e estabelece os
limites das atividades biológicas dos principais processos vitais de insetos (Haghani et al 2007,
Sandanayaka & Ramankutty 2007). No entanto, estudos em laboratório com temperaturas
constantes não consideram o desenvolvimento individual de cada fase de vida do parasitóide e
a variação no campo (Haghani et al 2007, Krugner et al 2007) além de superestimar a
mortalidade em temperaturas inferiores e superiores (Sandanayaka & Ramankutty 2007). Por
isso, T. diatraeae poderia completar seu desenvolvimento em campo com temperaturas
superiores à 30
o
C desde que não coincidissem com seus estágios críticos de desenvolvimento,
como relatado para Quadrastichus citrella Reina & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) que
suportou temperaturas nos limites (13 e 39
o
C) no hospedeiro Phyllocnistis citrella Stainton
(Lepidoptera: Gracillariidae) (Llàcer et al 2006). Assim, isso deve ser estudado com
temperaturas flutuantes para T. diatraeae, o que é fundamental para aplicação prática desse
parasitóide no controle biológico (Golizadeh et al 2008).
A temperatura ideal para T. diatraeae na faixa de 22 à 25
o
C concorda com o relatado
para essa mesma espécie em D. saccharalis (Paron 1999, Rodrigues 2010) e para Thripobius
semiluteus Bouček (Hymenoptera: Eulophidae) (Bernardo et al 2005) e sugere que as
populações dessas espécies sejam pouco adaptadas às temperaturas constantes acima de 30
o
C
como relatado para Oomyzus sokolowskii (Kurdjumov) (Hymenoptera: Eulophidae), Diadegma
anurum (Thomson) (Hymenoptera: Ichneumonidae), Fidiobia dominica Evans (Hymenoptera:
Platygastridae), Aprostocetus vaquitarum Wolcott (Hymenoptera: Eulophidae) e Pnigalio
pectinicornis (Linnaeus) (Hymenoptera: Eulophidae) com limites térmicos superiores abaixo de
30
o
C em Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae), Diaprepes abbreviatus (Linnaeus)
(Coleoptera: Curculionidae) e Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae),
respectivamente (Ferreira et al 2003, Ulmer et al 2006, Kalaitzaki et al 2007, Golizadeh et al
2008, Jacas et al 2008). Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae)
teve melhor desenvolvimento à 22
o
C com A. gemmatalis, Diatraea saccharalis (Fabricius)
(Lepidoptera: Crambidae), Heliothis virescens (Fabricius), Spodoptera frugiperda (J.E. Smith)
(Lepidoptera: Noctuidae) e Thyrinteina arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae) (Bittencourt
& Berti Filho 2004). Características térmicas variam entre espécies, populações, estágios de
desenvolvimento (Pratissoli et al 2003, Ulmer et al 2006, Pastori et al 2008, Iranipour et al
2010), hospedeiros (Bittencourt & Berti Filho 2004) e fatores ecológicos como fonte de
alimento (Roy et al 2002, 2003, Pandey & Tripathi 2008). Assim, populações de T. diatraeae
podem apresentar resposta diferenciada à temperatura no mesmo hospedeiro, D. saccharalis,
com limite superior diferenciado (Paron 1999, Rodrigues 2010).
A faixa térmica “ótima” para o desenvolvimento de um parasitóide é ferramenta
14
importante na programação da criação em laboratório para que se possa sincronizar a
emergência de adultos do parasitóide com seu hospedeiro-alvo no campo e melhorar a
eficiência da criação massal e de programas de liberação (Sagarra et al 2000, Krugner et al
2007, Bueno et al 2008) pois temperaturas extremas, no campo, durante o verão e inverno
afetam a eficiência de parasitóides nos programas de controle biológico (Goolsby et al 2005,
Llàcer et al 2006, Kalaitzaki et al 2007). No entanto, podem também, prejudicar o inseto-praga,
quando o parasitóide apresenta co-evolução com o hospedeiro (Lapointe et al 2007) e essas
relações não são conhecidas para T. diatraeae e seus hospedeiros.
O menor percentual de emergência de T. diatraeae, principalmente à 30
o
C e sem
emergência à 32
o
C, reforça a hipótese de redução de eficácia dessa população desse
parasitóide pela exposição às temperaturas extremas. Isso também foi relatado para
Macrocentrus iridescens French (Hymenoptera: Braconidae) à 31
o
C (Krugner et al 2007),
mostrando que o desenvolvimento de insetos tende a ser menor fora dos valores “ótimos” de
temperatura (Thomazini & Berti Filho 2001, Bazzocchi et al 2003). A mortalidade do
parasitóide em altas temperaturas pode estar relacionada ao aumento da taxa metabólica,
pois, quando a temperatura se aproxima do limite superior letal, a taxa de metabolismo reduz
drasticamente (Bueno et al 2008, Pandey & Tripathi 2008) e no extremo de temperatura,
ocorre atraso no desenvolvimento devido à alimentação subótima (van Steenis 1994) e em
baixas temperaturas à mortalidade do hospedeiro, uma vez que temperaturas abaixo de 20
o
C
são inadequadas para A. gemmatalis (Magrini et al 1996).
O maior número de descendentes de T. diatraeae na faixa térmica de 22 à 25
o
C indica
adaptabilidade, mas esse parâmetro não sofreu redução nas demais temperaturas, exceto
acima de 28
o
C e manteve número satisfatório de indivíduos (Paron & Berti Filho 2000; Grance
2010).
O menor número de descendentes de T. diatraeae em temperaturas extremas alterou
a razão sexual e não alterou a largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas desse
parasitóide. Isso mostra que machos e fêmeas imaturos de T. diatraeae sofreram efeito
diferenciado de temperaturas extremas, com interefência na razão sexual mas não no
tamanho dos mesmos. Variação na razão sexual pode beneficiar ou prejudicar a aplicação
prática do controle biológico (Heimpel & Lundgren 2000, Favero 2009), mas deve-se buscar
uma razão sexual com maior número de fêmeas pois os machos não contribuem para o
parasitismo (Pandey & Tripathi 2008, Zanuncio et al 2008).
As exigências térmicas [limite térmico inferior de desenvolvimento (Tb) e a constante
térmica (K)] de T. diatraeae foram determinadas por um modelo linear que é utilizado por
requerer poucos dados para a formulação, ser de fácil aplicação e cálculo e, geralmente
apresentar um valor resultante com diferenças negligenciáveis na precisão de modelos mais
15
complexos (Haghani et al 2007, Iranipour et al 2010). Além disso, é o método mais simples e
fácil para estimar a constante térmica (K) (Worner 1992). Os valores de exigências térmicas de
T. diatraeae obtidos em A. gemmatalis são próximos aos encontrados por Paron (1999) (Tb=
8,0
o
C e K= 371, 88 graus-dia (GD) e por Rodrigues (2010) (Tb= 9,37
o
C e K= 257,60 graus-dia
(GD) ambos em D. saccharalis. As exigências térmicas de um parasitóide variam com o
hospedeiro, como relatado para P. elaeisis, onde a constante térmica de ovo-adulto variou de
353,1 a 407,7 graus-dia e o limite térmico inferior de desenvolvimento de 5,0 a 7,5
o
C em A.
gemmatalis, D. saccharalis, H. virescens, S. frugiperda e T. arnobia (Bittencourt & Berti Filho
2004).
Nas condições estudadas, T. diatraeae se desenvolverá mais rápido que seu
hospedeiro alternativo A. gemmatalis, uma vez que esse parasitóide apresenta exigências
térmicas inferiores ao do hospedeiro que possui temperatura base (Tb) de 13,9
o
C e constante
térmica (K) de 337,6 graus-dia (Magrini et al 1996). A aplicação de parasitóides em programas
de controle biológico depende de seu desenvolvimento ser mais rápido e apresentar maior
número de gerações que o hospedeiro na mesma temperatura. Por outro lado, se o
hospedeiro se desenvolver mais rápido que o parasitóide, a flutuação populacional da praga
aumenta rapidamente e o parasitóide não responde numericamente, o que prejudicaria o
controle (Ferreira et al 2003, Kalaitzaki et al 2007, Krugner et al 2007, Pastori et al 2008).
O desenvolvimento satisfatório de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis
(hospedeiro alternativo) indica que esse inimigo natural pode ser criado em laboratório e com
testes de eficiência e aplicabilidade ser utilizado em progamas de controle biológico.
Conclusões
A elevação da temperatura aumentou a velocidade de desenvolvimento de T.
diatraeae em pupas de A. gemmatalis.
A temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) de T. diatraeae em pupas de A.
gemmatalis é de 8,40
o
C e 328,41 graus-dia (GD), respectivamente.
Na faixa térmica de 22 à 25
o
C, T. diatraeae apresenta melhor desempenho reprodutivo
em pupas de A. gemmatalis.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), à
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo suporte financeiro.
16
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20
Temperatura (
o
C)
18 20 22 25 28 30
Emergência de T. diatraeae (%)
0
20
40
60
80
100
Observado
y= -973,9872+89,7460x-1,8921*x
2
R
2
= 0,6226
B
^
Duração do ciclo de T. diatraeae (dias)
0
10
20
30
40
50
Observado
y= 66,1063-1,8462*x
r
2
= 0,8239
A
^
Figura 1. Duração do ciclo de vida (A) e porcentagem de emergência (B) de Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos de pupas de
Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em diferentes temperaturas
constantes. Umidade relativa: 70 ± 10% e fotofase 14 h.
21
Temperatura (
o
C)
18 20 22 25 28 30
Razão sexual de T. diatraeae
0,00
0,80
0,85
0,90
0,95
1,00
Observado
y= 08117+0,0053*x
r
2
= 0,2871
B
^
Número de descendentes de T. diatraeae
0
100
200
300
400
500
Observado
y= 1.551,4065+155,0414x-3,3673*x
2
R
2
= 0,4527
A
^
Figura 2. Número de descendentes (A) e razão sexual (B) de Trichospilus diatraeae
Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos de pupas de Anticarsia
gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em diferentes temperaturas constantes.
Umidade relativa: 70 ± 10% e fotofase 14 h.
22
Figura 3. Desenvolvimento (dias) (D) e velocidade de desenvolvimento (1/D) de
Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) criado em pupas
de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em diferentes temperaturas
constantes. Umidade relativa de 70 ± 10% e 14 horas de fotofase.
K= 328,41 GD
Tb= 8,40
o
C
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30
1/D
D
0
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
0,08
Temperatura (
o
C)
D i a s
d e d e s e n v o l v i m e n t o (D)
V e l o c i d a d e
d
e
d e s e n v o l v i m e n t o (1/D)
ŷ=
-
0,0256+0,0030*x
r
2
= 0,9380
D
1/
D
23
CAPÍTULO II
Reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae)
em Pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em Relação à Idade
do Parasitóide e Hospedeiro
24
Reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae)
em Pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em Relação à Idade
do Parasitóide e Hospedeiro
RESUMO - A reprodução de parasitóides apresenta etapas interligadas e a idade de
hospedeiros e parasitóides pode afetar o desenvolvimento desses últimos. Características
biológicas de fêmeas de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae), com até 96 horas de idade, foram estudadas em pupas do hospedeiro alternativo
Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae). Cada pupa de A. gemmatalis com 0-
24, 24-48, 48-72 ou 72-96 horas de idade, foi oferecida ao parasitismo por 10 fêmeas de T.
diatraeae com 0-24, 24-48, 48-72 ou 72-96 horas de idade, por 24 horas à 25 ± 2
o
C, umidade
relativa de 70 ± 10% e fotofase de 14 horas. A emergência, o número de descendentes, a
duração do ciclo, a razão sexual, a longevidade e largura da cápsula cefálica de machos e de
fêmeas de T. diatraeae apresentaram resposta semelhante para o efeito idade das pupas
desse hospedeiro e fêmeas desse parasitóide em conjunto. No entanto, houve redução da
emergência, número de descendentes, razão sexual e longevidade das fêmeas de T. diatraeae
com duração do ciclo se ajustando a uma função quadrática quando avaliou-se apenas o efeito
da idade do parasitóide. Pupas de A. gemmatalis, com até 96 horas de idade, podem ser
usadas para criação massal de T. diatraeae utilizando-se fêmeas desse parasitóide com até 96
horas de idade.
PALAVRAS-CHAVE: Criação massal, parasitóides, hospedeiro alternativo.
Reproduction of Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae)
on Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) pupae in relation to age of the
parasitoid and host
ABSTRACT - Reproduction of parasitoids presents interconnected steps and the age of
hosts and parasitoids can affect development of parasitoids. Biological parameters of
Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae), at up to 96 hours
of age were studied on alternative host Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) pupae. Each A. gemmatalis pupae at 0-24, 24-48, 48-72 or 72-96 hours of age, was
offered to parasitism by 10 females of T. diatraeae at 0-24, 24-48, 48-72 or 72-96 hours of age
for 24 hours at 25 ± 2°C, relative humidity of 70 ± 10% and photophase of 14 hours.
Emergency, number of offspring, length of cycle, sex ratio, longevity and width of cephalic
capsule of males and females of T. diatraeae showed similar response when effect of age of
pupae and females of parasitoid were evaluate jointly. However, emergency, number of
25
offspring, sex ratio and longevity of females of T. diatraeae were reduced as length of cycle
were being adjusted to a quadratic function when only effect of age of parasitoid was
evaluated. Pupae of A. gemmatalis with up to 96 hours of age can be used for mass rearing of
T. diatraeae using females at up to 96 hours of age.
Key Words: Mass rearing, parasitoids, alternative host.
Fêmeas de parasitóides de vida livre possuem mecanismos para escolha de
hospedeiros adequados para suas fases imaturas (Imandeh 2006, Nofemela & Kfir 2008). A
oviposição no hospedeiro é determinada por mecanismos olfativos, visuais, táteis, gustativos,
sinais químicos, tamanho, idade e estado nutricional do hospedeiro (Harvey & Strand 2002,
Nofemela & Kfir 2008) e as fêmeas parasitam o maior hospedeiro disponível para proporcionar
mais recursos à seus descendentes (Lin & Ives 2003).
O parasitismo apresenta etapas interligadas (Wang & Liu 2002) e a experiência e idade
podem influenciar o comportamento de oviposição (Cooperband et al 2003, Chong & Oetting
2007). Parasitóides, freqüentemente, parasitam o hospedeiro na fase/ idade mais favorável a
sobrevivência dos imaturos visando o desenvolvimento rápido e produção de adultos maiores
(Harvey & Strand 2002, Wang & Liu 2002), mas a qualidade nutricional de pupas hospedeiras
pode diminuir com a idade (Wang & Liu 2002).
O parasitóide, Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae) tem dimorfismo sexual acentuado (Paron 1999). Suas fêmeas utilizam hospedeiros
de várias ordens de insetos como pupas de Lepidoptera (Paron & Berti Filho 2000, Pereira et al
2008, Zaché et al 2010) e é agente potencial no controle biológico de pragas de cana-de-
açúcar, milho e algodão em países da África, Ásia e Américas (Bouček 1976, Fávero 2009,
Grance 2010, Rodrigues 2010).
O sucesso de programas de controle biológico com parasitóides depende de interações
comportamentais e fisiológicas entre parasitóides e hospedeiros (Amalin et al 2005, Pastori et
al 2010) e isto pode ser melhorado pelo conhecimento de características físicas, químicas e
biológicas, incluindo fecundidade, razão sexual e ecologia do hospedeiro e do parasitóide
(Uçkan & Gülel 2002, Amalin et al 2005).
A reprodução de fêmeas de T. diatraeae foi avaliada em pupas do hospedeiro
alternativo Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em relação à idade do
parasitóide e hospedeiro visando aprimorar o procedimento de criação massal desse
parasitóide.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido no Laboratório de Controle Biológico de Insetos (LCBI) do
26
Instituto de Biotecnologia Aplicada a Agricultura (BIOAGRO) da Universidade Federal de Viçosa
(UFV) em Viçosa, Minas Gerais, com as etapas:
Criação de A. gemmatalis. Lagartas de A. gemmatalis foram criadas em potes plásticos
(1.000 mL) com a tampa furada e vedada com organza para aumentar a aeração e alimentadas
com dieta artificial proposta por Greene et al (1976) à 25 ± 2°C, 70 ± 10% de umidade relativa e
fotofase de 14 horas. Os adultos foram mantidos em gaiolas de madeira (33 x 33 x 33 cm) com
as laterais teladas e fechada com tampa de vidro. Esses adultos foram alimentados com
solução nutritiva embebida em algodão (Greene et al 1976). As posturas dessas mariposas
foram coletadas em folhas de papel branco dispostas no interior das gaiolas, recortadas e
colocadas nos potes com a dieta artificial para continuidade da criação em laboratório.
Criação de T. diatraeae. Os adultos de T. diatraeae da criação do LCBI foram mantidos
em tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm), fechados com algodão e alimentados com gotículas de mel
puro. Cada pupa de A. gemmatalis foi oferecida as fêmeas de T. diatraeae recém-emergidas
por 24 horas e, após esse período, individualizadas e mantidas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de
umidade relativa (Rodrigues 2010) e fotofase de 14 horas até a emergência de seus adultos
(Pereira et al 2008).
Desenvolvimento experimental. Cada pupa de A. gemmatalis com 0-24, 24-48, 48-72
ou 72-96 horas de idade foi pesada (202,33 ± 11,37 mg) e exposta ao parasitismo por 10
fêmeas de T. diatraeae com 0-24, 24-48, 48-72 ou 72-96 horas de idade. As fêmeas foram
alimentadas com mel puro e o número utilizado foi determinado em teste preliminar em
função do peso das pupas. Parasitóides-hospedeiros foram acondicionados em tubos de vidro
(14,0 x 2,2 cm) tampados com algodão por 24 horas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e
fotofase de 14 horas. A duração do ciclo de vida (ovo-adulto); a porcentagem de parasitismo; a
porcentagem de emergência; o número de parasitóides emergidos; a longevidade de machos e
de fêmeas, a razão sexual (RS= número de fêmeas/ número de adultos) e a largura da cápsula
cefálica de machos e de fêmeas foram avaliados. O sexo dos parasitóides foi determinado
pelas características morfológicas da antena e abdome (Paron 1999).
O experimento foi conduzido em esquema fatorial 4 x 4 (idades do parasitóide e do
hospedeiro) em delineamento inteiramente casualizado, com três repetições, constituídas por
um grupo de quatro pupas de A gemmatalis e 10 e 20 repetições constituídas por 10 machos e
20 fêmeas, escolhidos(as) nos descendentes de cada tratamento para longevidade e largura da
cápsula cefálica de machos e de fêmeas, respectivamente. Os dados foram submetidos à
análise de variância (ANOVA) e os modelos escolhidos baseados na significância dos
coeficientes de regressão utilizando o teste “t” de Student adotando o nível de 5% de
probabilidade, no coeficiente de determinação (R
2
= SQReg/ SQTotal) e no fenômeno biológico
estudado.
27
Resultados
Na proporção utilizada nesse estudo, o parasitismo por T. diatraeae em pupas de A.
gemmatalis foi 100,0% em todas as combinações de idades (parasitóides x hospedeiros).
A porcentagem de emergência de T. diatraeae não apresentou interação entre as
idades do parasitóide e hospedeiro (F= 1,623; p= 0,150571) e entre idade do hospedeiro (F=
2,667; p= 0,064381) (Tabela 1) mas, isoladamente o aumento da idade do parasitóide reduziu
esse parâmetro (F= 7,304; p= 0,000728) com os dados ajustando-se à uma equação linear
(Tabela 3).
O número de descendentes de T. diatraeae não foi afetado pela idade de pupas de A.
gemmatalis (F= 0,88806; p= 0,461463) e pela interação (idade de pupas x idade de
parasitóides) (F= 0,6353; p= 0,758455) (Tabela 1) mas, houve efeito em função da idade dos
parasitóides (F= 4,3761; p= 0,010864) com os dados ajustando-se à uma equação linear
(Tabela 3).
A duração do ciclo de vida de T. diatraeae variou de 16,11 à 19,17 dias e foi
semelhante quando analisada na interação entre as idades (parasitóides x hospedeiros) (F=
0,93; p= 0,511657) e na idade do hospedeiro A. gemmatalis (F= 0,53; p= 0,667917) (Tabela 1),
porém significativa quando analisada em função da idade dos parasitóides (F= 10,62; p=
0,000053) ajustando-se a uma função quadrática (Tabela 3).
A interação entre idades (parasitóide x hospedeiro) (F= 0,4; p= 0,914396) e idade do
hospedeiro (F= 0,8; p= 0,498073) não afetaram a razão sexual de T. diatraeae (Tabela 1), mas
houve efeito significativo da idade do parasitóide (F= 4,7; p= 0,008029) com ajuste a uma
equação linear (Tabela 3), indicando aparecimento de machos com o avanço da idade das
fêmeas de T. diatraeae.
A longevidade de machos de T. diatraeae provenientes de quatro idades de fêmeas do
parasitóide (F= 1,5925; p= 0,193802) e do hospedeiro (F= 0,6338; p= 0,594373) foram
semelhantes isoladamente ou na interação (F= 0,0929; p= 0,999707), variando de 7,90 à 12,10
dias (Tabela 2). A longevidade de fêmeas foi semelhante quando isolado o efeito da idade do
hospedeiro, A. gemmatalis (F= 2,324; p= 0,075051) e na interação (F= 1,237; p= 0,271444)
(Tabela 2), porém houve efeito quando se avaliou a idade do parasitóide isoladamente (F=
4,850; p= 0,002601) com redução linear na longevidade de fêmeas (Tabela 3).
A largura da cápsula cefálica de machos, efeito idade do parasitóide (F= 0,571; p=
0,634831), efeito idade do hospedeiro (F= 0,344; p= 0,793897) e interação (F= 0,210; p=
0,992695) e de fêmeas, efeito idade do parasitóide (F= 0,093; p= 0,963710), efeito idade do
hospedeiro (F= 0,527; p= 0,664267) e interação (F= 0,321; p= 0,967854) foram semelhantes
entre tratamentos, com variações de 0,52 à 0,57 mm para machos e de 0,69 à 0,74 mm para
fêmeas (Tabela 2).
28
Discussão
O parasitismo semelhante entre tratamentos mostra que T. diatraeae não reconhece
hospedeiros mais velhos assim como relatado para Meteorus gyrator (Thun.) (Hymenoptera:
Braconidae) e Diadegma mollipla (Holmgren) (Hymenoptera: Ichneumonidae) (Bell & Weaver
2008, Nofemela & Kfir 2008) e, também, não detecta características físicas e químicas do
hospedeiro como relatado para Trichogramma pretiosum Riley e para Trichogramma acacioi
Brun, Moraes & Soares (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de Anagasta kuehniella
(Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) (Pratissoli et al 2005).
A redução na emergência de descendentes de T. diatraeae com o aumento da idade de
suas fêmeas pode ser atribuído à diminuição da capacidade de parasitismo e do número de
ovos em função do envelhecimento (Uçkan & Güllel 2002, Jacas et al 2005) ou ao aumento da
mortalidade dos parasitóides em estágios avançados dos hospedeiros, comparado a estágios
mais jovens. Além disso, em alguns casos, hospedeiros mortos podem conter larvas do
parasitóide sugerindo que não houve tempo do parasitóide completar o ciclo (Monnerat et al
2002, Wang & Liu 2002, Amalin et al 2005, Henry et al 2005, Nofemela & Kfir 2008).
A obtenção de descendentes de T. diatraeae com até 96 horas de idade desse
parasitóide em pupas do hospedeiro alternativo A. gemmatalis com até essa idade, em tubos
de vidro e sem chance de escolha, indica que T. diatraeae pode utilizar os recursos desse
hospedeiro corroborando Paron & Berti Filho (2000). Isso concorda com o relatado para
Melittobia acasta (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) (Imandeh 2006) e é importante para a
criação massal, pois esse parasitóide pode ser usado com até 96 horas de idade sem reduzir
suas características reprodutivas. Assim, pupas do hospedeiro podem ser coletadas em
períodos programados com até 96 horas de intervalo, otimizando a mão-de-obra sem
interferir na biologia de T. diatraeae. O fato de não intervir na biologia de parasitóides é
importante característica para um hospedeiro alternativo (Kivan & Kilic 2004, Chong & Oetting
2007, Fávero 2009, Pereira et al 2009b).
O número de indivíduos emergidos de T. diatraeae não se alterou após a escassez de
hospedeiros em resposta à imprevisibilidade de encontros com hospedeiros viáveis como
relatado para Oomyzus sokolowskii Kurdjumov (Hymenoptera: Eulophidae) e Anagyrus kamali
Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae) em larvas de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera:
Plutellidae) e larvas e adultos de Maconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae),
respectivamente (Sagarra & Vincent 1999, Silva-Torres et al 2009). Além disso, a densidade dos
parasitóides foi suficiente para ovipositar um número de ovos que compensasse a baixa
qualidade do hospedeiro, como relatado para Anagyrus sp. nov. nr. sinope Noyes & Menezes
(Hymenoptera: Encyrtidae) em Phenacoccus madeirensis Green (Hemiptera: Pseudococcidae)
(Chong & Oetting 2007). O hospedeiro pode suportar número limitado de descendentes
29
(Cooperband et al 2003) e esse limite foi alcançado em função da densidade de parasitóides
que reduziram a capacidade defensiva de A. gemmatalis (Andrade et al 2010).
A variabilidade da razão sexual de T. diatraeae com a idade de suas fêmeas ocorreu
pois progênie e razão sexual de parasitóides variam com o hospedeiro e idade do parasitóide e
hospedeiro (Uçkan & Güllel 2002, Nofemela & Kfir 2008, Pastori et al 2010), com o tamanho do
hospedeiro (Zaviezo & Mills 2000) e com o ajuste que esses fazem no número de ovos
depositados em seus hospedeiros e razão sexual de seus descendentes (Godfray 1994). Além
disso, descendentes do parasitóide podem ajustar a absorção de nutrientes com a
disponibilidade dos recursos do hospedeiro (Häckermann et al 2007), mas os mecanismos de
ajuste utilizados por fêmeas e imaturos de T. diatraeae ainda não foram desvendados.
O fato da idade de pupas de A. gemmatalis não afetar a duração do ciclo de vida de T.
diatraeae indica que pupas desse hospedeiro podem não apresentar resposta imune
diferencial contra imaturos de parasitóides, pois esse mecanismo de defesa (taxa de
encapsulação e produção de toxinas) tem alto custo metabólico (Schmidt et al 2001, Schmid-
Hempel 2005). Esse resultado difere do que foi observado em pupas de Bombyx mori L.
(Lepidoptera: Bombycidae) com 24 horas, quando parasitadas por Palmistichus elaeisis Delvare
& LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) pois houve aumento na duração do ciclo de vida desse
parasitóide (Pereira et al 2009a).
Fêmeas e machos de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis apresentaram largura da
cápsula cefálica semelhante ao observado quando criados em pupas de D. sacharalis (Grance
2010) e à outras espécies do gênero Trichospilus (Ubaidillah 2006) com longevidade
satisfatória para sua utilização em programas de controle biológico (Fávero 2009, Grance
2010). O período de sobrevivência da progênie é importante para permitir que o parasitóide
encontre seus hospedeiros (Roitberg et al 2001, Harvey et al 2004) e, no campo, sua escassez
pode estimular o parasitóide a continuar procurando hospedeiros por maior tempo,
controlando a ovulação ou reabsorvendo ovos e aumentando sua longevidade (Silva-Torres et
al 2009). Fêmeas de Trichogramma platneri Nagarkatti (Hymenoptera: Trichogrammatidae)
alocam mais recursos para a sobrevivência visando aumentar o tempo de busca em situações
de escassez do hospedeiro (Hohmann & Luck 2004).
Pupas do hospedeiro alternativo A. gemmatalis com até 96 horas não afetaram o
desenvolvimento de T. diatraeae, mas isso pode diferir entre espécies e/ ou populações de
parasitóides e hospedeiros devido à métodos experimentais ou biologia das espécies (Wang et
al 1999). As fêmeas de T. diatraeae com até 24 horas já estão aptas à parasitar, mas o
aumento da idade dessas fêmeas altera a emergência, duração do ciclo, número de
descendentes, razão sexual e longevidade de fêmeas. A idade de maior atividade e
fecundidade de parasitóides é importante para se decidir o momento adequado para estudos
30
de comportamento (Kivan & Kilic 2004; Silva-Torres et al 2009) e otimizar a previsão de
liberação em campo visando obter níveis significativos de parasitismo (Sagarra & Vincent
1999). Por exemplo, Ceratogramma etiennei Delvare (Hymenoptera: Trichogrammatidae) deve
ser utilizado com um a dois dias após a emergência (Amalin et al 2005) e P. elaeisis com três a
quatro dias (Pereira et al 2009a). No entanto, fêmeas de T. diatraeae reduzem sua
fecundidade e reprodução com o avanço de sua idade.
Conclusões
Trichospilus diatraeae com até 96 horas de idade se reproduz satisfatoriamente em
pupas do hospedeiro alternativo A. gemmatalis com idade de até 96 horas, embora o aumento
da idade das fêmeas de T. diatraeae promova redução de alguns parâmetros.
Fêmeas de T. diatraeae com até 24 horas estão aptas para realizar o parasitismo.
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), à
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo suporte financeiro.
31
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35
Tabela 1. Emergência (%), número de descendentes, duração do ciclo (dias) e razão sexual
(número) de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae)
com quatro idades, emergidos de pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) com quatro períodos de desenvolvimento. 25 ± 2
o
C, 70 ± 10 % de umidade
relativa e 14 horas de fotofase
Idade de
T. diatraeae (h)
Idade de pupas de A. gemmatalis (h)
0-24 24-48 48-72 72-96
Emergência (% ± erro padrão)
ns
0-24 75,00 ± 0,00
83,33 ± 8,33 58,33 ± 8,33 58,33 ± 8,33
24
-
48
100,0
±
0,00
75,00
±
14,43
91,67
±
8,33
83,33
±
8,33
48
-
72
100,0
±
0,00
83,33
±
16,67
100,00
±
0,00
50,00
±
14,43
72
-
96
91,67
±
8,33
75,00
±
14,43
91,67
±
8,33
50,00
±
14,43
Número de descendentes (médias ± erro padrão)
ns
0-24 175,00 ± 20,52
214,08 ± 20,79
113,92 ± 18,32
97,75 ± 30,01
24
-
48
211,83
±
35,96
194,75
±
3
5
,
49
1
71
,
1
7
±
1
8,72
1
33,08
±
42,53
48
-
72
182,75
±
1
7,01
142,83
±
40
,
18
178,42
±
08,48
124,83
±
33,63
72
-
96
197,
7
0
±
20,14
195,58
±
5
3,
16
189,50
±
2
3,
62
130,92
±
35,39
Duração do ciclo (dias ± erro padrão)
ns
0-24 16,44 ± 0,40
17,92 ± 0,43 17,17 ± 0,63 16,11 ± 0,59
24
-
48
16,50
±
0,1
4
17,7
2
±
0,
15
17,
64
±
0,
70
16,
44
±
0,8
0
48
-
72
16,67
±
0,22
19,
17
±
0,
17
16,75
±
0,25
16,
5
6
±
0,
2
9
72
-
96
16,8
1
±
0,
10
17,6
9
±
0,
1
9
16,7
5
±
0,
38
16,50
±
0,
50
Razão sexual (médias ± erro padrão)
ns
0-24 0,97 ± 0,00 0,97 ± 0,00 0,96 ± 0,00 0,95 ± 0,01
24
-
48
0,96
±
0,01
0,97
±
0,00
0,96
±
0,0
0
0,9
5
±
0,0
1
48
-
72
0,97
±
0,00
0,99
±
0,00
0,96
±
0,00
0,9
6
±
0,0
2
72
-
96
0,98
±
0,00
0,99
±
0,00
0,97
±
0,00
0,9
5
±
0,0
3
ns
Não significativo pelo teste F ao nível de 5% de probabilidade.
36
Tabela 2. Longevidade e largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas de
Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) com quatro
idades, emergidos de pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) com
quatro períodos de desenvolvimento. 25 ± 2
o
C, 70 ± 10 % de umidade relativa e 14 horas de
fotofase
Idade de
T. diatraeae (h)
Idade de pupas de A. gemmatalis (h)
0-24 24-48 48-72 72-96
Longevidade de machos (dias ± erro padrão)
ns
0-24 10,40 ± 1,56
11,40 ± 1,40 9,70 ± 1,81 7,90 ± 2,11
24
-
48
11,40
±
1,88
12,10
±
1,81
11,00
±
1,50
9,00
±
2,33
48
-
72
10,00
±
1,22
9,50
±
1,29
9,80
±
1,10
8,00
±
1,07
72
-
96
10,00
±
1,96
10,40
±
2,44
9,50
±
1,50
8,90
±
0,50
Longevidade de fêmeas (dias ± erro padrão)
ns
0-24 14,95 ± 0,96
14,75 ± 1,05 13,00 ± 0,94 10,90 ± 1,44
24
-
48
13,85
±
1,10
13,70
±
0,99
13,80
±
0,99
9,50
±
1,09
48
-
72
11,65
±
1,04
11,75
±
1,15
12,75
±
1,22
12,05
±
0,93
72
-
96
11,65
±
0,75
11,80
±
0,79
12,45
±
0,90
10,55
±
0,86
Cápsula cefálica de machos (mm) (médias ± erro padrão)
ns
0-24 0,54 ± 0,02 0,53 ± 0,03 0,54 ± 0,02 0,54 ± 0,02
24
-
48
0,52
±
0,02
0,57
±
0,02
0,56
±
0,02
0,54
±
0,03
48
-
72
0,54
±
0,03
0,55
±
0,02
0,55
±
0,03
0,53
±
0,02
72
-
96
0,52
±
0,03
0,55
±
0,02
0,53
±
0,02
0,53
±
0,03
Cápsula cefálica de fêmeas (mm) (médias ± erro padrão)
ns
0-24 0,72 ± 0,04 0,74 ± 0,04 0,74 ± 0,04 0,74 ± 0,03
24
-
48
0,73
±
0,04
0,69
±
0,04
0,74
±
0,04
0,73
±
0,03
48
-
72
0,72
±
0,03
0,73
±
0,03
0,69
±
0,
03
0,70
±
0,03
72
-
96
0,71
±
0,03
0,69
±
0,03
0,73
±
0,04
0,69
±
0,03
ns
Não significativo pelo teste F ao nível de 5% de probabilidade.
37
Tabela 3. Modelos matemáticos usados para descrever o efeito de quatro idades (0-24;
24-48; 48-72 e 72-96 horas) de fêmeas de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) com até 96 horas de idade. 25 ± 2
o
C, 70 ± 10 % de umidade relativa e 14 horas de
fotofase
Parâmetro biológico Modelo matemático R
2
F P
Emergência (%) ŷ= 101,0421-8,7502*x 0,3445 7,3591 = 0,0168
Número de descendentes
ŷ= 224,4049
-
23,4090*x
0,5444
16,7307
= 0,0011
Duração do ciclo (dias)
ŷ= 14,726+2,575x
-
0,548*x
2
0,5757
8,8191
= 0,0038
Razão sexual
ŷ= 0,9810
-
0,0064*x
0,3920
9,0253
= 0,0095
Longevidade
de fêmeas (dias)
ŷ= 14,1500
-
0,0284*x
0,2713
5,2111
= 0,0386
38
CAPÍTULO III
Temperatura e Tempo de Refrigeração de Pupas de Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera:
Noctuidae) Reduzem a Reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae)?
39
Temperatura e Tempo de Refrigeração de Pupas de Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera:
Noctuidae) Reduzem a Reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae)?
RESUMO - O desenvolvimento de parasitóides em hospedeiros conservados em baixa
temperatura, sem perda da qualidade, é importante para criações massais e, por isso, a
reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) foi
avaliada em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) após
armazenadas a zero ou 5
o
C. No experimento um, pupas de A. gemmatalis, com até 24 horas de
idade, foram armazenadas a zero, cinco ou 25
o
C (testemunha) por um, três, seis, nove ou 12
dias e, expostas ao parasitismo por 10 fêmeas de T. diatraeae por 24 horas. No experimento
dois, pupas de A. gemmatalis, com até 24 horas de idade foram expostas ao parasitismo por
10 fêmeas de T. diatraeae por 24 horas e, posteriormente mantidas à 25
o
C até o parasitóide
atingir o estágio de pupa, quando foram armazenados a zero, cinco ou 25
o
C (testemunha) por
um, três, seis, nove ou 12 dias. No experimento um, o parasitismo de T. diatraeae em pupas
armazenadas de A. gemmatalis foi superior à 90%, exceto à 25
o
C por 12 dias. A emergência, o
número de indivíduos e a longevidade dos descendentes machos e fêmeas da geração F1
reduziram com o armazenamento (zero ou 5
o
C). No experimento dois, o armazenamento de
parasitóides à 5
o
C por um dia aumentou a emergência, não alterou o período de duração do
ciclo de vida com o número de indivíduos semelhante à testemunha. A razão sexual e a largura
da cápsula cefálica de machos e de fêmeas de T. diatraeae foram semelhantes à testemunha
nos experimentos. Armazenar a frio (zero ou 5
o
C) pupas de A. gemmatalis não parasitadas ou
contendo o estágio imaturo (pupa) do parasitóide no seu interior, por mais de um dia, afeta
negativamente a reprodução de T. diatraeae.
PALAVRAS-CHAVE: Parasitóides, criação massal, armazenamento, baixa temperatura,
hospedeiro alternativo.
Temperature and refrigeration time of Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae)
pupae reduce reproduction of Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae)?
ABSTRACT - Development of parasitoids in hosts kept at low temperatures, without
loss of quality, is important for mass rearing. Accordingly, reproduction of Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) was evaluated on Anticarsia
gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) pupae after being stored at zero or 5°C. In
experiment 1, A. gemmatalis pupae with up to 24 hours of age, were stored at zero, five or
40
25°C (control) for one, three, six, nine or 12 days and exposed to parasitism for 10 females of
T. diatraeae for 24 hours. In experiment 2, A. gemmatalis pupae, at up to 24 hours of age were
exposed to parasitism by 10 females of T. diatraeae for 24 hours and after they were kept at
25°C until the parasitoid reach pupae stage, when they were stored at zero, five or 25°C
(control) for one, three, six, nine or 12 days. In experiment 1, parasitism of T. diatraeae on
stored pupae of A. gemmatalis was greater than 90%, expect at 25°C for 12 days. Emergency,
progeny, and longevity of males descendants and females from F1 generation were reduced
with storage (zero or 5
o
C). In the experiment 2, storage of parasitoids at 5
o
C for one day
increased emergency, not changed period of length of life cycle with progeny similar to the
control. Sex ratio and width of cephalic capsule of males and females of T. diatraeae were
similar to control in the experiments. Cold storage (zero or 5
o
C) of A. gemmatalis pupae
unparasitized or with immature stage (pupae) of parasitoid in it, for more than one day,
negatively affects reproduction of T. diatraeae.
Key Words: Parasitoids, mass rearing, storage, low temperature, alternative host.
O endoparasitóide pupal, Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae), se desenvolve, principalmente, em Lepidoptera (Paron & Berti
Filho 2000, Pereira et al 2008, Andrade et al 2010) das famílias Crambidae (Cherian &
Margabandhu 1942), Arctiidae (Paron & Berti Filho 2000), Oecophoridae (Oliveira et al 2001),
Pyralidae (Kazmi & Chauhan 2003) e Geometridae (Pereira et al 2008, Zaché et al 2010) e tem
potencial para o controle biológico em culturas de importância como cana-de-açúcar, milho e
algodão na África, Ásia e Américas (Bouček 1976, Fávero 2009, Grance 2010, Rodrigues 2010).
A criação de parasitóides em larga escala é fundamental para a implantação de
programas de controle biológico. No entanto, a falta de dietas artificiais adequadas para
parasitóides torna necessário o uso de hospedeiros preferenciais ou alternativos (Milward-de-
Azevedo et al 2004). A. gemmatalis é um hospedeiro alternativo para T. diatraeae (Paron &
Berti Filho 2000), tem baixo custo (Otuka et al 2006), fácil obtenção e pode ser criada com
dieta artificial (Greene et al 1976).
A possibilidade de conservação de hospedeiros em baixas temperaturas, sem perda da
capacidade reprodutiva dos parasitóides é importante para aumentar a produção dos mesmos
visando liberações inundativas durante a ocorrência de determinada praga (Floate 2002,
Pratissoli et al 2003, Milward-de-Azevedo et al 2004, Bayram et al 2005, López & Botto 2005,
Carvalho et al 2008) ou para responder às flutuações na demanda por parasitóides (Correa-
Ferreira & Moscardi 1993, Chen & Leopold 2007, Geden & Kaufman 2007, Bernardo et al 2008,
Carvalho et al 2008) e fornecer insetos para pesquisas (Bayram et al 2005, López & Botto 2005,
Carvalho et al 2008). Desta forma, a preservação do hospedeiro em estado adequado é
41
importante para a criação massal de inimigos naturais (Correa-Ferreira & Moscardi 1993,
Bayram et al 2005, Kivan & Kilic 2005, Bernardo et al 2008, Häckermann et al 2008).
O armazenamento a frio de hospedeiros e inimigos naturais depende da temperatura
e da duração da exposição a esse fator (Lysyk 2004). Exceder os limites de tolerância para o
armazenamento a frio pode comprometer a qualidade de um hospedeiro (Rundle et al 2004,
Bayram et al 2005, López & Botto 2005, Chen et al 2008b). Assim, parâmetros biológicos e
reprodutivos como parasitismo, emergência, longevidade, fecundidade, número de indivíduos
e capacidade de dispersão são utilizados para avaliar a performance do parasitóide após o
armazenamento a frio (Leopold 1998). Portanto, o armazenamento a frio de parasitóides é
desejável para programas de controle biológico, mas é de difícil implementação.
A aplicação prática do armazenamento a frio de inimigos naturais é ainda limitada por
razões como a morte dos parasitóides adultos armazenados (Foerster & Doetzer 2006, Chen et
al 2008a) ou intolerância às condições climáticas adversas (Foerster et al 2004), redução das
taxas de emergência (López & Botto 2005, Pandey & Johnson 2005) ou parasitismo (López &
Botto 2005, Luczynski et al 2007, Bernardo et al 2008) ou alteração da história de vida como a
longevidade e razão sexual (Foerster et al 2004, Bayram et al 2005, Bernardo et al 2008).
As características naturais de insetos benéficos devem ser mantidas durante o
processo de armazenamento para garantir a qualidade dos mesmos (van Lenteren &
Tommasini 2003). Assim, o conhecimento dos limites de armazenamento a frio para T.
diatraeae permitirá a elaboração de um protocolo para recomendação de armazenamento de
pupas de A. gemmatalis ou desse parasitóide no interior desse hospedeiro.
O objetivo do estudo foi investigar o desempenho de T. diatraeae em pupas do
hospedeiro alternativo, A. gemmatalis armazenadas a zero ou 5°C. Especificamente estudou-se
a reprodução do parasitóide quando as pupas foram armazenadas e oferecidas ao parasitismo
(1) e a influência do armazenamento das pupas com o parasitóide em seu interior no estágio
de pupa (2).
Material e Métodos
Os experimentos foram conduzidos no Laboratório de Controle Biológico de Insetos
(LCBI) do Instituto de Biotecnologia Aplicada a Agricultura (BIOAGRO) da Universidade Federal
de Viçosa (UFV) em Viçosa, Minas Gerais com as etapas:
Criação de A. gemmatalis. Lagartas de A. gemmatalis foram criadas em potes plásticos
(1.000 mL) com tampa furada e vedada com organza para aumentar a aeração e alimentadas
com dieta artificial proposta por Greene et al (1976) à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e
fotofase de 14 horas. Os adultos foram mantidos em gaiolas de madeira (33 x 33 x 33 cm) com
as laterais teladas e fechada com tampa de vidro. Esses adultos foram alimentados com
42
solução nutritiva embebida em algodão (Greene et al 1976). As posturas dessas mariposas
foram coletadas em folhas de papel branco dispostas no interior das gaiolas, recortadas e
colocadas nos potes de criação com a dieta artificial para continuidade da criação em
laboratório.
Criação de T. diatraeae. Os adultos de T. diatraeae da criação do LCBI foram mantidos
em tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm), fechados com algodão e alimentados com gotículas de mel
puro. Cada pupa de A. gemmantalis foi oferecida às fêmeas de T. diatraeae recém-emergidas
por 24 horas e, após esse período, individualizadas e mantidas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de
umidade relativa (Rodrigues 2010) e fotofase de 14 horas até a emergência dos adultos
(Pereira et al 2008).
Desenvolvimento experimental. No primeiro experimento (armazenamento de pupas
não parasitadas), pupas de A. gemmatalis, com até 24 horas de idade, foram pesadas (202,73
± 5,67 mg) e armazenadas à zero, cinco ou 25
o
C (testemunha) por um, três, seis, nove ou 12
dias. Após o período de armazenamento, cada pupa foi exposta ao parasitismo por 10 fêmeas
recém-emergidas de T. diatraeae em tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm) por um período de 24
horas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 14 horas. Os tubos continham
uma gota de mel para alimentação dos parasitóides e foram fechados com algodão. Ao final do
período de exposição ao parasitismo, as fêmeas de T. diatraeae foram retiradas dos tubos e as
pupas mantidas à 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 14 horas até a
emergência dos descendentes de T. diatraeae. No segundo experimento (armazenamento de
pupas parasitadas), pupas de A. gemmatalis, com até 24 horas de idade foram pesadas (200,8
± 1,91 mg) e expostas individualmente ao parasitismo por 10 fêmeas recém-emergidas de T.
diatraeae em tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm) por 24 horas a 25 ± 2
o
C, 70 ± 10% de umidade
relativa e fotofase de 14 horas. Os tubos continham uma gota de mel para alimentação dos
parasitóides e foram fechados com algodão. Ao final do período de exposição ao parasitismo,
as fêmeas de T. diatraeae foram retiradas dos tubos e as pupas parasitadas mantidas à 25 ±
2
o
C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 14 horas até os parasitóides atingirem o
estágio de pupa, quando foram armazenados a zero, cinco ou 25
o
C (testemunha) por um, três,
seis, nove ou 12 dias, adaptado de Carvalho et al (2008). Para verificar o estágio de pupa do
parasitóide, uma amostra, além do número de repetições, foi separada, aberta com auxílio de
estilete e comparada ao relatado por Paron (1999). O número de fêmeas do parasitóide foi
determinado em testes preliminares em função do peso das pupas hospedeiras.
Parâmetros avaliados. Foram avaliados a porcentagem de parasitismo (experimento
um); a duração do ciclo de vida (ovo-adulto) à 25
o
C (experimentos um e dois); a porcentagem
de emergência (experimentos um e dois); o número de parasitóides emergidos por pupa de A.
gemmatalis (experimentos um e dois); a longevidade dos descendentes (experimentos um e
43
dois), a razão sexual (RS= número de fêmeas/ número de adultos) (experimentos um e dois) e
a largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas (experimentos um e dois). O sexo de T.
diatraeae foi determinado pelas características morfológicas de suas antenas e abdome (Paron
1999).
Os dois experimentos foram conduzidos em delineamento inteiramente casualizado,
com cinco repetições, constituídas por quatro pupas de A. gemmatalis e 10 e 20 repetições
constituídas por 10 machos e 20 fêmeas, escolhidos(as) ao acaso nos descendentes de cada
tratamento para longevidade e largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas,
respectivamente (experimentos um e dois). Os dados foram submetidos à análise de variância
(ANOVA) (experimentos um e dois) e os modelos escolhidos baseados na significância dos
coeficientes de regressão utilizando o teste “t” de Student adotando o nível de 5% de
probabilidade, no coeficiente de determinação (R
2
= SQReg/ SQTotal) e no fenômeno biológico
estudado (experimento um) e ao teste de Dunnett (p≤ 0,05) (experimento dois).
Resultados
Experimento I
O parasitismo de T. diatraeae foi de 99,00% em pupas de A. gemmatalis armazenadas
à zero, 96,00% à cinco e 95,00% à 25
o
C independente do período de armazenamento. Em
pupas de A. gemmatalis armazenadas à 25
o
C por 12 dias houve emergência de adultos desse
lepidóptero.
O percentual de emergência de T. diatraeae diminuiu com o aumento do período de
armazenamento de pupas de A. gemmatalis independemente da temperatura (Fig. 1ABC). Em
pupas de A. gemmatalis armazenadas à 0
o
C por 12 dias não houve emergência de T. diatraeae
(Fig. 1A).
A duração do ciclo de vida de T. diatraeae variou de 17,40 à 19,80 dias sem diferença
entre os períodos de armazenamento nas três temperaturas (Tabela 1).
O número de descendentes de T. diatraeae, por pupa de A. gemmatalis, foi menor
com o período de armazenamento nas temperaturas zero e 5
o
C (Fig. 2AB) e na testemunha
(25
o
C) (Fig. 2C).
Houve redução da longevidade dos descendentes machos e fêmeas de T. diatraeae à
zero (Fig. 3A e 4A) e à 5
o
C (Fig. 3B e 4B) e também na testemunha (25
o
C) (Fig. 3C e 4C).
A razão sexual e a largura da cápsula cefálica de machos e de fêmeas de T. diatraeae
foram semelhantes entre os períodos de armazenamento nas três temperaturas, com médias
de 0,97 a 0,99, 0,52 a 0,57 mm e de 0,77 a 0,83 mm, respectivamente (Tabela 1).
Experimento II
O percentual de emergência de T. diatraeae foi menor que na testemunha em pupas
44
de A. gemmatalis mantidas à 5
o
C por seis e nove dias e à 0
o
C por três dias e superior à 5
o
C por
um dia (Tabela 2). Descendentes desse parasitóide morreram à 0
o
C por seis, nove e 12 dias e à
5
o
C por 12 dias (Tabela 2). O percentual de emergência de T. diatraeae de pupas armazenadas
à 0
o
C por um dia e 5
o
C por três dias foi semelhante ao da testemunha (Tabela 2).
A temperatura não afetou a duração do ciclo de vida de T. diatraeae, excluindo o
período de armazenamento, sendo as médias semelhantes à da testemunha (Tabela 2).
O número de descendentes de T. diatraeae foi semelhante à da testemunha quando as
pupas de A. gemmatalis, com o parasitóide no estágio imaturo (pupa), foram armazenadas à
5
o
C por um dia, e inferiores nos demais tratamentos (Tabela 2).
A longevidade de descendentes machos de T. diatraeae foi menor que na testemunha
quando T. diatraeae, em estágio imaturo nas pupas de A. gemmatalis, foi armazenado por três
dias à zero e à 5
o
C por três e seis dias. A longevidade de descendentes fêmeas desse
parasitóide foi inferior à testemunha em todos os tratamentos (Tabela 2).
A razão sexual e a cápsula cefálica de machos e de fêmeas de T. diatraeae foram
semelhantes nas temperaturas e períodos de armazenamento com médias de 0,97 a 1,00, 0,50
a 0,56 mm e de 0,76 a 0,80 mm, respectivamente (Tabela 2).
Discussão
O parasitismo de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis armazenadas (zero ou 5
o
C)
foi superior à 95%, corroborando os percentuais encontrados por Paron & Berti Filho (2000)
em pupas não armazenadas. À 25
o
C por 12 dias, o período pupal se completou e houve
emergência de adultos de A. gemmatalis. No entanto, houve efeito negativo da temperatura
de armazenamento, no percentual de emergência e no número de parasitóides emergidos
quando pupas de A. gemmatalis foram armazenadas a frio (zero ou 5
o
C) e oferecidas ao
parasitóide. O maior tempo de armazenamento a frio pode: (1) alterar a cor e/ou promover o
escurecimento do hospedeiro devido à melanização, causando declínio nas taxas de
parasitismo e emergência (López & Botto 2005, Chen & Leopold 2007); (2) injuriar as células
das pupas, o que compromete a seqüência de reações metabólicas e conseqüentemente, sua
qualidade nutricional (Rundle et al 2004, Milward-de-Azevedo et al 2004, Chen & Leopold
2007, Pereira et al 2009); (3) promover dessecação do hospedeiro contribuindo para a redução
na reprodução do parasitóide (Correa-Ferreira & Moscardi 1993); além de (4) permitir a
deterioração devido à patógenos (Kanga et al 2004), danos estruturais, mecânicos ou alguma
combinação desses fatores (Chen & Leopold 2007). Assim, erros no processo de
armazenamento a frio podem afetar negativamente os parasitóides reduzindo o seu impacto
nas populações de pragas (Pilkington & Hoddle 2006). Ovos de Homalodisca coagulata (Say)
(Hemiptera: Cicadellidae) morreram quando armazenados por cinco dias à 2
o
C, mas
45
permanecem adequados para Gonatocerus ashmeadi Girault (Hymenoptera: Mymaridae) por,
até 30 dias, se armazenados à 10
o
C (Chen & Leopold 2007). Trissolcus basalis (Wollaston)
(Hymenoptera: Scelionidae) não emergiram de ovos de Nezara viridula (L.) (Hemiptera:
Pentatomidae) armazenados à 8
o
C por mais de 120 dias, no entanto, quando armazenados à -
15
o
C, a emergência foi reduzida (Correa-Ferreira & Moscardi 1993). Palmistichus elaeisis
Delvare and LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) apresentou índices adequados de parasitismo
e emergência de pupas de Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae), após armazenamento a
10
o
C por até 20 dias (Pereira et al 2009). No entanto houve baixa relação entre a porcentagem
de emergência de Trichomalopsis sarcophagae Gahan (Hymenoptera: Pteromalidae) e
Hyssopus pallidus (Askew) (Hymenoptera: Eulophidae) e o número de semanas de
armazenamento a frio de pupas de Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) e larvas de Cydia
pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) e Cydia molesta (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae),
respectivamente (Lysyk 2004, Häckermann et al 2008). A conservação de hospedeiros em
baixas temperaturas constitui uma estratégia para disponibilizar o hospedeiro para programas
de produção de parasitóides (Leopold et al 1998, Floate 2002, Pratissoli et al 2003, Milward-
de-Azevedo et al 2004, Pereira et al 2009) ou de liberação inoculativa (Ayvaz et al 2008),
porém determinar o binômio (temperatura x tempo de armazenamento) é fundamental para
estabelecer protocolos para armazenamento e evitar que o frio afete a fecundidade (Bayram
et al 2005, Pandey & Johnson 2005, Chen & Leopold 2007).
A menor emergência de T. diatraeae pode estar relacionada à injúria por frio durante
o desenvolvimento do estágio imaturo do parasitóide no hospedeiro (Chen et al 2008b). O
armazenamento prolongado reduz a emergência do parasitóide devido aos efeitos nos órgãos
reprodutivos pela nutrição insuficiente e respiração (Tezze & Botto 2004, Foerster & Doetzer
2006) ou, indiretamente, na sobrevivência do hospedeiro (Lysyk 2004) ou ainda, pela alteração
da dureza e espessura das estruturas do hospedeiro, bem como, mudanças no teor de água do
hospedeiro armazenado (Kivan & Kilic 2005).
A semelhante duração do ciclo de vida de T. diatraeae em pupas de A. gemmatalis
armazenadas pode estar relacionada à manutenção da qualidade nutricional das pupas, uma
vez que essas mantêm as condições fisiológicas e/ ou nutricionais adequadas por determinado
período de armazenamento em função da espécie (Pereira et al 2009). O armazenamento deve
manter a qualidade dos hospedeiros à um custo reduzido e com equipamentos disponíveis
(Lysyk 2004, Kivan & Kilic 2005, Geden & Kaufman 2007).
O menor número de indivíduos de T. diatraeae nos dois experimentos indica impacto
negativo pelo aumento do período de armazenamento como relatado para P. elaeisis em
pupas de B. mori armazenadas a 10
o
C (Pereira et al 2009) e Cotesia flavipes (Cameron)
(Hymenoptera: Braconidae), quando o hospedeiro, lagartas de Diatraea saccharalis (Fabr.)
46
(Lepidoptera: Crambidae) foi mantido à 2,75
o
C por seis e nove dias (Carvalho et al 2008). A
atividade metabólica da pupa depende do material nutritivo acumulado no seu corpo durante
a fase larval (Bernardo et al 2008) e períodos prolongados de armazenamento a frio podem
reduzir os nutrientes para o desenvolvimento do parasitóide (Foerster & Doetzer 2006). A
exposição prolongada a baixas temperaturas pode matar parasitóides gregários em
desenvolvimento da borda da pupa para o seu interior e reduzir o número de parasitóides
emergidos por pupa do hospedeiro (Rivers et al 2000). Por outro lado, a morte de parasitóides
solitários com um único adulto por pupa parasitada é maior por não haver o “efeito borda”
(Lysyk 2004). A baixa temperatura é uma das condições de estresse que um inseto pode
encontrar e, mesmo com características adaptativas para melhorar sua sobrevivência,
fisiologistas e geneticistas procuram um mecanismo universal para a resistência a múltiplas
formas de estresse. Hipóteses baseadas em estudos de laboratório incluem: (1) baixar a taxa
metabólica, que conserva os recursos e minimiza a exposição ao estresse, (2) acumular
reservas de energia metabólica (gordura corporal) que promove resistência múltipla ao
estresse e, (3) produzir proteínas de choque térmico, para atuar na proteção e reestruturação/
renaturação da proteína celular (Bubliy & Loeschcke 2005).
A menor longevidade de descendentes machos e fêmeas de T. diatraeae com o
armazenamento a frio de pupas de A. gemmatalis corrobora resultados da geração F1 de G.
ashmeadi com menor longevidade e queda da fecundidade quando ovos do hospedeiro H.
coagulata foram armazenados à 10
o
C por 70 dias (Chen & Leopold 2007). A sobrevivência é um
importante indicador da aptidão de insetos armazenados (Bernardo et al 2008) e a redução
desse parâmetro para T. diatraeae pelo armazenamento de pupas ou quando o parasitóide foi
armazenado, indica sua susceptibilidade ao armazenamento a frio. O armazenamento em
temperaturas muito abaixo da “ótima” produz adultos com menor reserva corporal e,
conseqüentemente, menor longevidade (Bernardo et al 2008) como relatado para
Trichogramma nerudai (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (Tezze & Botto 2004). No entanto,
a baixa temperatura não afetou a longevidade dos descendentes dos parasitóides P. elaeisis,
G. ashmeadi, Thripobius javae (= T. semiluteus) (Hymenoptera: Eulophidae) e C. flavipes (Chen
& Leopold 2007, Bernardo et al 2008, Carvalho et al 2008, Pereira et al 2009).
A maior mortalidade de T. diatraeae no interior das pupas de A. gemmatalis após
exposição a 0
o
C comparado à 5
o
C indica que lesões de refrigeração diretas podem ter ocorrido
à 0
o
C, enquanto G. ashmeadi teve maior mortalidade após exposição a 10
o
C, indicativo de
lesões indiretas (Chen et al 2008a). A refrigeração causa lesões diretas e indiretas, sendo a
direta caracterizada por ferimento ou choque frio por período curto a temperatura baixa
(Morris et al 1983) e a indireta pela exposição prolongada à temperaturas moderadamente
baixas, mas geralmente acima de 0
o
C (Lee 1991).
47
A semelhante largura da cápsula cefálica e da razão sexual (superior à 0,95, nos dois
experimentos) de T. diatraeae, indicam que o armazenamento de pupas ou desse parasitóide
na fase de pupa dentro do hospedeiro alternativo, A. gemmatalis, não afetaram esses
parâmetros indicando que a largura da capsula cefálica e razão sexual podem ser uma
caracteristica dessa espécie (Fávero 2009, Grance 2010, Rodrigues 2010). Assim, houve
emergência de maior número de fêmeas, importante em sistemas de criação massal,
experimentos de laboratório e seleção de indivíduos para liberação no campo (Uçkan & Gulel
2002, Amalin et al 2005, Pereira et al 2009) com tamanho adequado (Ubaidillah 2006, Grance
2010). As progênies de T. diatraeae com alta proporção de fêmeas indicam que não houve
mortalidade diferencial devido ao armazenamento a frio (López & Botto 2005) como relatado
para a progênie F1 de Telenomus busseolae Gahan (Hymenoptera: Scelionidae) armazenado a
frio como adulto (Bayram et al 2005) e para C. flavipes, Trichogramma evanescens Westwood
(Hymenoptera: Trichogrammatidae), Trissolcus basalis, Telenomus podisi Ashmead
(Hymenoptera: Scelionidae) e P. elaeisis quando os hospedeiros foram mantidos à 2,75, 4, 8 ou
-15, 15 ou 18 e 10
o
C, respectivamente (Correa-Ferreira & Moscardi 1993, Foerster & Doetzer
2006, Ayvaz et al 2008, Carvalho et al 2008, Pereira et al 2009).
A redução dos principais parâmetros biológicos de T. diatraeae ocorreu pelo fato das
temperaturas estarem abaixo da temperatura base no hospedeiro alternativo, A. gemmatalis
(Capítulo 1) e sugere susceptibilidade desse parasitóide ao armazenamento a frio nas
condições desse estudo. Temperaturas abaixo do limiar térmico inferior de desenvolvimento
causam efeitos negativos no desenvolvimento de parasitóides (Lysyk 2004, Bayram et al 2005).
Condições adequadas para o armazenamento a frio de parasitóides variam com as técnicas
utilizadas e com o potencial biótico de cada espécie (López & Botto 2005). Isto deve ser melhor
estudados pois as espécies não têm o mesmo potencial para serem armazenadas a frio antes
da sua utilização no controle biológico.
Conclusões
A emergência, o número de indivíduos e a longevidade dos descendentes de T.
diatraeae reduzem em pupas de A. gemmatalis após armazenamento dessas a frio (zero ou
5
o
C).
O armazenamento a frio (5
o
C) por curto período (24 horas) de pupas parasitadas, não
afeta a reprodução de T. diatraeae e pode ser uma alternativa para viabilizar a embalagem
para transporte.
O armazenamento a frio (zero ou 5
o
C) de T. diatraeae na fase de pupa dentro do
hospedeiro alternativo, A. gemmatalis por mais de 24 horas não é recomendado para
preservar os parâmetros biológicos desse parasitóide.
48
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e à Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo suporte financeiro.
49
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53
Tempo de armazenamento (dias)
1 3 6 9 12
Emergência de T. diatraeae (%)
0
20
40
60
80
100
Observado
y= 100,5782-6,7007*x
r
2
= 0,5126
C
^
Emergência de T. diatraeae (%)
0
20
40
60
80
100
Observado
y= 108,5660-6,8655*x
r
2
= 0,6221
B
^
Emergência de T. diatraeae (%)
0
20
40
60
80
100
Observado
y= 90,3175-6,0317*x
r
2
= 0,3808
A
^
Figura 1. Emergência (%) de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) após armazenamento à zero (A), cinco (B) ou 25
o
C (C) por cinco períodos. 70 ± 10%
de umidade relativa e 14 horas de fotofase.
54
Tempo de armazenamento (dias)
1 3 6 9 12
Número de descendentes de T. diatraeae
0
100
200
300
400
500
600
Observado
y= 275,3218-12,5494*x
r
2
= 0,4221
C
^
Número de descendentes de T. diatraeae
0
100
200
300
400
500
600
Obervado
y= 304,4139-13,4519*x
r
2
= 0,4365
B
^
Número de descendentes de T. diatraeae
0
100
200
300
400
500
600
Observado
y= 322,7494-20,6656*x
r
2
= 0,4574
A
^
Figura 2. Número de descendentes de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) após armazenamento à zero (A), cinco (B) ou 25
o
C (C) por cinco períodos. 70 ± 10%
de umidade relativa e 14 horas de fotofase.
55
Longevidade de machos de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 12,0100-0,7368*x
r
2
= 0,3413
A
^
Tempo de armazenamento (dias)
1 3 6 9 12
Longevidade de machos de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 10,8689-0,8038*x
r
2
= 0,5344
C
^
Longevidade de machos de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 12,6745-0,4440*x
r
2
= 0,4089
B
^
Figura 3. Longevidade de descendentes machos de Trichospilus diatraeae Cherian &
Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae) após armazenamento à zero (A), cinco (B) ou 25
o
C (C) por cinco
períodos. 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase.
56
Tempo de armazenamento (dias)
1 3 6 9 12
Longevidade de fêmeas de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 13,8298-0,9477*x
r
2
= 0,4200
C
^
Longevidade de fêmeas de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 11,7700-0,5072*x
r
2
= 0,3994
B
^
Longevidade de fêmeas de T. diatraeae (dias)
0
5
10
15
20
Observado
y= 12,3155-0,4540*x
r
2
= 0,1923
A
^
Figura 4. Longevidade de descendentes fêmeas de Trichospilus diatraeae Cherian &
Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae) após armazenamento à zero (A), cinco (B) ou 25
o
C (C) por cinco
períodos. 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase.
57
Tabela 1. Duração do ciclo de vida, razão sexual e largura da cápsula cefálica de
machos e fêmeas de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae) em pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) após
armazenamento em três temperaturas por cinco períodos. 70 ± 10% de umidade relativa e 14
horas de fotofase
Armazenamento (dias)
Temperatura de armazenamento (
o
C)
0 5 25
Duração do ciclo (dias ± erro padrão)
ns
1 18,60 ± 0,24 18,50 ± 0,16 18,60 ± 0,40
3
18,20
± 0,49
17,85
± 0,35
17,40
± 0,24
6
19,80
± 0,9
7
18,10
± 0,75
17,60
± 0,24
9
19,40
± 0,68
18,10
± 0,33
18,80
± 0,80
12
-
18,50
± 0,39
-
Razão sexual (médias ± erro padrão)
ns
1 0,99 ± 0,00 0,99 ± 0,00 0,99 ± 0,00
3
0,97
±
0,01
0,98
±
0,01
0,98
±
0,01
6
0,98
±
0,01
0,99
±
0,00
0,98
±
0,00
9
0,98
±
0,00
0,99
±
0,01
0,98
±
0,01
12
-
0,98
±
0,00
-
Cápsula cefálica de machos (mm) (médias ± erro padrão)
ns
1 0,57 ± 0,02 0,54 ± 0,02 0,52 ± 0,03
3
0,57
±
0,03
0,53
±
0,02
0,52
±
0,02
6
0,56
±
0,03
0,54
±
0,02
0,53
±
0,02
9
0,55
±
0,02
0,52
±
0,02
0,53
±
0,03
12
-
0,52
±
0,03
-
Cápsula cefálica de fêmeas (mm) (médias ± erro padrão)
ns
1 0,79 ± 0,02 0,83 ± 0,02 0,78 ± 0,02
3
0,81
±
0,02
0,81
±
0,01
0,78
±
0,02
6
0,78
±
0,02
0,80
±
0,02
0,80
±
0,01
9
0,82
±
0,02
0,77
±
0,02
0,78
±
0,02
12
-
0,77
±
0,02
-
ns
Não significativo pelo teste F ao nível de 5% de probabilidade;
- Não houve emergência de T. diatraeae.
58
Tabela 2. Emergência (%), duração do ciclo de vida (descontado o tempo de armazenamento), número de indivíduos, razão sexual, longevidade e largura
da cápsula cefálica de machos e fêmeas (médias ± Erro Padrão) de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) armazenado no
estágio de pupa dentro de pupas de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae). 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase
Tratamentos Emergência (%) Duração (dias)
Número de
indivíduos
Razão Sexual
ns
Longevidade
machos (dias)
Longevidade
fêmeas (dias)
Cápsula cefálica
machos (mm)
ns
Cápsula cefálica
fêmeas (mm)
ns
0
o
C por 1 dia 55,00 ± 9,35
nd
19,20 ± 1,01
nd
129,23 ± 35,06* 0,98 ± 0,00 4,10 ± 0,31
nd
6,40 ± 0,65* 0,52 ± 0,03 0,76 ± 0,02
0
o
C por
3 dias
35,00
± 18,71
*
14
,
65
±
5
,
98
nd
37
,
60
±
1
6,
18
*
0,97 ± 0,01
3,50 ± 0,58*
6,25 ± 0,75*
0,51 ± 0,02
0,78 ± 0,02
0
o
C por
6 dias
0,00
± 0,00
*
-
-
-
-
-
-
-
0
o
C por
9 dias
0,00
± 0,00
*
-
-
-
-
-
-
-
0
o
C por
1
2
dias
0,00
± 0,00
*
-
-
-
-
-
-
-
5
o
C por
1 dia
85
,00 ± 10,00
*
1
5
,9
8
± 0,1
5
nd
25
5
,
78
± 1
8
,
71
nd
0,99 ± 0,00
5,30 ± 0,67
nd
6,00 ± 0,67*
0,53 ± 0,03
0,78 ± 0,02
5
o
C por
3 dias
65,00 ± 6,12
nd
1
9
,3
7
± 0,3
0
nd
4
4
,
13
± 10,
0
2*
0,97 ± 0,01
3,
5
0 ± 0,
4
8*
4,60 ± 0,43*
0,56 ± 0,03
0,79 ± 0,02
5
o
C por
6dias
25,00 ± 7,
91
*
1
8
,
0
0 ±
4
,
51
nd
3
1,
7
0 ± 1
0
,6
6
*
0,98 ± 0,01
3,
00
± 0,9
1
*
6,20 ± 0,30*
0,50 ± 0,02
0,78 ± 0,02
5
o
C por
9 dias
10,00 ± 6,12
*
1
0
,
2
0 ±
6
,
2
5
nd
12
,00 ±
7,52
*
1,00 ± 0,00
-
5,95 ± 0,47*
-
0,80 ± 0,02
5
o
C por
1
2
dias
0,00
± 0,00
*
-
-
-
-
-
-
-
25
o
C (
Test
.
)
70
,00
±
9,35
17,4
5
± 0,3
0
29
5
,
53
±
1
8
,
41
0,99 ± 0,00
6,30 ± 1,02
11,53 ± 0,98
0,54 ± 0,03
0,77 ± 0,01
ns
Não significativo pelo teste F ao nível de 5% de probabilidade;
nd
Médias não diferem da testemunha (Dunnett, p≤ 0,05%);
*Médias diferem da testemunha (Dunnett, p≤ 0,05%);
- Não houve emergência de T. diatraeae e/ou dados.
59
CAPÍTULO IV
Dispersão de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) em
Função da Distância de Pupas de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae)
em Cana-de-açúcar
60
Dispersão de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) em
Função da Distância de Pupas de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae)
em Cana-de-açúcar
RESUMO - O sucesso de programas de controle biológico, com parasitóides, depende
da avaliação do comportamento dos mesmos no campo. Por isso, a dispersão de Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) foi estudada em cana-de-
açúcar soca com sete meses de idade na região de Dourados, Mato Grosso do Sul. Foram
demarcados dez “stands” com 452 m² cada e dentro destes, quatro círculos concêntricos com
raios de três, seis, nove e 12 metros com quatro, oito, 12 e 16 pontos de coleta,
respectivamente. Os pontos de coleta foram representados por armadilhas com uma pupa de
Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) no seu interior. Dois mil parasitóides
(44.250 parasitóides/ha) foram liberados no ponto central, exceto na testemunha e as
armadilhas recolhidas após 48 horas. Houve redução do parasitismo com o aumento da
distância do ponto de liberação com média de 12,5% à três e de 2,5% à 12 metros. Espécimes
Formicidae predaram 59,0% das pupas de D. saccharalis em todas as distâncias e 34,0% dessas
pupas não foram encontradas por parasitóides ou predadores pois, houve emergência de
adultos do lepidóptero. Os valores observados devem ser considerados aproximações
preliminares da dispersão de T. diatraeae em cana-de-açúcar com sete meses de idade da soca
devido à complexidade de fatores envolvidos nos experimentos de campo, mas fêmeas de T.
diatraeae encontraram e parasitaram pupas de D. saccharalis até 12 metros do ponto de
liberação.
PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, parasitóides, capacidade de vôo, broca-da-cana.
Dispersal of Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) in
function of the distance of Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) pupae
in sugar cane
ABSTRACT - The success of biological control programs, with parasitoids depends on
the evaluation of the behavior of parasitoids in the field. Thus, dispersal of Trichospilus
diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) was studied in ratoon sugar
cane at seven months of age in Dourados, Mato Grosso do Sul State. Ten 452-m
2
stands were
delimited and inside them four concentric circles with radius of three, six, nine and 12 meters
with four, eight, 12 and 16 collect sites, respectively. Collect sites were represented by traps
with one Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) pupae inside each of them.
Two thousand parasitoids (44,250 parasitoids/ha) were released at the central point, except
61
control and traps collected after 48 hours. Parasitism was reduced as the distance of
releasement site increased with means of 12.5% to three and 2.5 to 12 meters. Formicidae
specimens preyed 59.0% of D. saccharalis pupae in all distances and 34.0% of these pupae
were not found by parasitoids or predators because adult Lepidoptera emerged. The values
observed should be considered preliminary approximations of the dispersal of T. diatraeae in
sugar cane with seven months of ratoon because of the complexity of the factors involved in
the field experiments. However, T. diatraeae females found and parasitized D. saccharalis
pupae up to 12 meters from the releasement site.
Key Words: Biological control, parasitoids, flight capacity, sugar cane-borer.
Eulophidae apresenta 297 gêneros e 4.472 espécies, em regiões tropicais e
temperadas, como endoparasitóides ou ectoparasitóides; idiobiontes ou coinobiontes;
solitários ou gregários; primários ou hiperparasitóides; especialistas ou generalistas, e muitas
dessas espécies têm sido estudadas e utilizadas em programas de controle biológico (Gauthier
et al 2000; Noyes 2003). Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera:
Eulophidae) é um pequeno endoparasitóide de pupas de Lepidoptera (Paron & Berti Filho
2000) registrado no Brasil (Pereira et al 2008, Zaché et al 2010) e apresenta potencial para o
controle biológico de pragas agrícolas, em especial, Diatraea saccharalis (Lepidoptera:
Crambidae) em cana-de-açúcar (Fávero 2009, Grance 2010, Rodrigues 2010). No entanto, o
sucesso de programas de controle biológico depende da avaliação da capacidade de busca dos
inimigos naturais por seus hospedeiros (Fournier & Boivin 2000, Pratissoli et al 2005a, Canto-
Silva et al 2006, Soares et al 2007, Pereira et al 2010b) e pode ser influenciada pelo
hospedeiro, condições climáticas, número de insetos liberados, densidade da praga, espécie e
linhagem do parasitóide, época e número de liberações, método de distribuição e fenologia da
planta (Fournier & Boivin 2000,
Pratissoli et al 2003, 2005ab, Steinbauer et al 2006, Chapman
et al 2009).
A dispersão de parasitóides tem sido avaliada pelo parasitismo em hospedeiros
alternativos (Pratissoli et al 2005ab, Pereira et al 2010b) ou naturais (Pastori et al 2008, Grance
2010) ou ainda por marcação e recaptura (Turchin 1998) com cartões coloridos e adesivos
(Canto-Silva et al 2006, Chapman et al 2009) dos espécimes liberados. No entanto, o método
de marcação não é confiável para parasitóides pequenos (Hagler et al 2002) e, por isso, devem
ser usados métodos com menor impacto no comportamento ou sobrevivência dos
parasitóides (Canto-Silva et al 2006).
O objetivo desse estudo foi avaliar a dispersão de fêmeas de T. diatraeae em plantio
comercial de cana-de-açúcar variedade RB835054 (segundo corte e sete meses de idade da
soca) em função da distância de pupas de D. saccharalis.
62
O experimento foi conduzido no Laboratório de Entomologia da Faculdade de Ciências
Agrárias da Universidade Federal da Grande Dourados e em plantio comercial de cana-de-
açúcar na Usina Dourados S/A - Açúcar e Álcool, Dourados, Mato Grosso do Sul.
Duas mil pupas de D. saccharalis foram fornecidas pela empresa BioSoluções
(Dourados, MS) e parte delas, utilizadas para manutenção e multiplicação de T. diatraeae em
câmaras climatizadas à 25 ± 2°C, 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase. Cada
pupa foi colocada no interior de tubos de vidro (14,0 x 2,2 cm), com quatro fêmeas de T.
diatraeae e gotículas de mel nas paredes internas para alimentação desse parasitóide. Os
tubos foram tampados com algodão e após 48 horas, as fêmeas retiradas dos tubos e as pupas
mantidas na câmara climatizada até a emergência da próxima geração dos parasitóides.
O experimento a campo foi realizado em plantio comercial de cana-de-açúcar
variedade RB835054 (segundo corte e sete meses de idade da soca), onde foram marcados dez
“stands” de 452 m². Quatro círculos concêntricos com raios de três, seis, nove e 12 metros
foram demarcados dentro de cada “stand” (Fig. 1). O primeiro círculo, com raio de três metros
em relação ao ponto central de liberação dos parasitóides, possuía quatro pontos de coleta,
onde foram fixadas armadilhas confeccionadas com tela do tipo filó com uma pupa de D.
saccharalis com 24 à 48 horas de idade. Oito, 12 e 16 pontos de coleta foram instalados por
círculo (seis, nove e 12 metros) (Fig. 1), respectivamente, pelo aumento da área.
Fêmeas recém-emergidas de T. diatraeae foram liberadas no ponto central de cada
“stand” na proporção de 50 parasitóides/pupa, totalizando 2.000 parasitóides (44.250
parasitóides/ha) (Grance 2010). Dezesseis armadilhas confeccionadas com tela do tipo filó
contendo uma pupa de D. saccharalis foram distribuídas no mesmo plantio de cana a 250 m de
distância em relação aos “stands” para verificação do parasitismo natural (testemunha).
As armadilhas foram identificadas de acordo com a distância em relação ao ponto
central, recolhidas 48 horas após a liberação dos parasitóides e levadas ao laboratório onde as
pupas de D. saccharalis foram acondicionadas no interior de cápsulas plásticas (7,5 x 1,0 cm).
As cápsulas plásticas foram fechadas com algodão e inseridas em câmaras climatizadas a 25 ±
2°C, 70 ± 10% de umidade relativa e 14 horas de fotofase para a avaliação do parasitismo,
predação ou emergência de adultos de D. saccharalis.
Tratos culturais ou aplicação de produtos fitossanitários não foram realizados durante
os experimentos. A temperatura média foi 28,4
o
C com máxima 37,0
o
C e mínima 21,4
o
C; a
umidade relativa média foi 74,3%, com máxima 99,0% e mínima 39,0%; não houve
precipitação pluviométrica e ventos de 2,19 ± 0,16 m/s foram registrados. Os dados climáticos
foram obtidos junto à Embrapa Agropecuária Oeste e Usina Dourados S/A - Açúcar e Álcool.
O experimento foi conduzido no delineamento experimental inteiramente casualizado
com dez repetições representadas por cada “stand”. Os dados foram submetidos à análise de
63
variância (ANOVA) e o modelo escolhido baseado na significância dos coeficientes de
regressão utilizando o teste “t” de Student adotando o nível de 5% de probabilidade, no
coeficiente de determinação (R
2
= SQReg/ SQTotal) e no fenômeno biológico estudado.
O parasitismo de T. diatraeae em pupas de D. saccharalis reduziu com o aumento da
distância do ponto de liberação com variação de 12,5% à três e de 2,5% à 12 metros (F=
13,7926; p= 0,0007) e os dados ajustaram-se a uma equeção linear (ŷ= 17,500-1,667*x) (r
2
=
0,2663).
A predação de pupas de D. saccharalis em todas as distâncias foi de 59,0%. Os
predadores encontrados foram duas espécies de Crematogaster sp., uma de Camponotus sp.,
uma de Azteca sp. e espécimes das subfamílias Myrmicinae, Formicinae e Dolichoderinae.
Trinta e quatro por cento do total de pupas de D. saccharalis, em todas as distâncias
(três, seis, nove e 12 metros), não foram encontradas por parasitóides ou predadores pois
houve emergência de adultos desse lepidóptero.
Pupas de D. saccharalis não foram parasitadas na testemunha e a predação e
emergência de adultos de D. saccharalis foi 60,1 e 39,9%, respectivamente.
As taxas de parasitismo inferiores à 13,0%, sugerem dificuldade de T. diatraeae em
localizar hospedeiros em uma área maior a partir do ponto de liberação (Turchin 1998,
Chapman et al 2009) ou que o número de parasitóides liberados, em relação ao número de
plantas, tenha sido insuficiente para alcançar maior percentual de parasitismo. A redução do
parasitismo nas armadilhas mais distantes do ponto de liberação pode estar relacionada ao
fato de poucos parasitóides realizarem vôos longos devido a tendência de se estabelecerem e
ovipositarem dentro ou perto da colônia em que se desenvolveram (Suverkropp et al 2009) ou
ainda devido ao curto período de vida (Turchin 1998). A distância de recaptura depende do
comportamento do parasitóide, do tempo após a liberação, do tamanho da área experimental
(Canto-Silva et al 2006) das plantas (Pratissoli et al 2005a, Suverkropp et al 2009), das
características intrínsecas da espécie (Pratissoli et al 2005a, Canto-Silva et al 2006, Soares et al
2007), dos fatores climáticos (Fournier & Boivin 2000) e do número de liberações (Kerhli et al
2005) ou de parasitóides (Pratissoli et al 2005b, Grance 2010).
As elevadas taxas de predação das pupas de D. saccharalis podem ter reduzido a
concentração de cairomônios emitidos por essas e influenciado a percepção do número de
hospedeiros à disposição de T. diatraeae, pois esses fatores determinam o comportamento de
vôo e a localização por parasitóides (Suverkropp et al 2009). Alguns parasitóides localizam
hospedeiros por sinais químicos (Eiras & Gerk 2001), mais importantes que pistas visuais
(ausência de luz, por exemplo) (Sagarra et al 2000) ou fezes, fios de seda, exúvias (Ohara et al
2003) emitidos, em alguns casos, em uma fase de desenvolvimento antes do parasitismo (Eiras
& Gerk 2001, Grance 2010). No laboratório, a pupa de D. saccharalis aliada à presença da
64
lagarta desse hospedeiro próxima à pupação favoreceu a localização e o parasitismo por T.
diatraeae devido à percepção e identificação de substâncias liberadas pelas lagartas (Grance
2010). A manipulação do hospedeiro pode afetar o parasitismo por reduzir os cairomônios
comparado à quando o hospedeiro se instala naturalmente na planta (Suverkropp et al 2008).
No entanto, a existência ou concentração desses cairomônios podem mudar com a migração,
taxas de predação ou fatores climáticos, como precipitação pluviométrica (Spataro & Bernstein
2007) e temperatura (Pratissoli et al 2003, Pandey & Tripathi 2008). Os mecanismos de
localização e parasitismo de hospedeiros no campo por T. diatraeae são pouco conhecidos,
além disso, pode haver redução nas taxas de parasitismo pois o parasitóide mantém o
hospedeiro em baixa densidade populacional, sem eliminá-lo, garantindo o futuro da sua
própria descendência (Sagarra et al 2000).
A menor taxa de parasitismo por T. diatraeae pode ainda estar relacionada à redução
na procura do hospedeiro contido nas armadilhas uma vez que experimentos de campo
envolvem outros fatores, de difícil controle, como a presença de outros insetos, hospedeiros
preferenciais ao parasitóide liberado (Pastori et al 2008). Por isso, a taxa de parasitismo não
deve ser a única medida de dispersão (Suverkropp et al 2009), pois pode ser necessário maior
número de parasitóides liberados para parasitismo satisfatório (Pereira et al 2010ab).
A falta de parasitismo em pupas de D. saccharalis na testemunha mostra ausência de
T. diatraeae e outros parasitóides de pupas na área experimental. Essa ausência de
parasitóides de pupa nessa área pode estar associada à aplicação de produtos fitossanitários
com efeito residual sobre inimigos naturais. O grupo de predadores encontrados são os
mesmos relatados em São Paulo e Minas Gerais (Araújo et al 2004; Rossi & Fowler 2004).
A dispersão de T. diatraeae em cana-de-açúcar com sete meses de idade da soca
atingiu 12 metros, no entanto, o número de parasitóides por unidade de área para o controle
efetivo de D. saccharalis deve ser ajustado para se obter uma taxa de parasitismo adequado e,
esse incremento no número de parasitóide por área pode aumentar a distância de dispersão
de T. diatraeae.
Conclusão
Fêmeas de T. diatraeae encontram e parasitam pupas de D. saccharalis até 12 metros
do ponto de liberação.
Agradecimentos
À Caroline Martins Motta, bióloga, doutoranda do programa de Pós-Graduação em
Entomologia e Consevação da Biodiversidade da Universidade Federal da Grande Dourados,
pela identificação dos predadores. À Usina Dourados S/A - Açúcar e Álcool por ceder a área
65
experimental. À Embrapa Agropecuária Oeste e Usina Dourados S/A - Açúcar e Álcool pelos
dados metereologicos. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo
suporte financeiro.
66
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69
Figura 1. Área experimental (vista aérea) com ponto central de liberação de
Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) e posição das
armadilhas com pupas de Diatraea saccharalis (Fabri.) (Lepidoptera: Crambidae) em diferentes
distâncias em cana-de-açúcar soca com sete meses. Dourados, Mato Grosso do Sul, 2009.
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CONCLUSÕES FINAIS
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CONCLUSÕES FINAIS
A elevação da temperatura aumentou a velocidade de desenvolvimento de T.
diatraeae em pupas de A. gemmatalis.
A temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) de T. diatraeae em pupas de A.
gemmatalis é de 8,40
o
C e 328,41 graus-dia (GD), respectivamente.
Na faixa térmica de 22 à 25
o
C, T. diatraeae apresenta melhor desempenho reprodutivo
em pupas de A. gemmatalis.
Trichospilus diatraeae com até 96 horas de idade se reproduz satisfatoriamente em
pupas do hospedeiro alternativo A. gemmatalis com idade de até 96 horas, embora o aumento
da idade das fêmeas de T. diatraeae promova redução de alguns parâmetros.
Fêmeas de T. diatraeae com até 24 horas estão aptas para realizar o parasitismo.
A emergência, o número de indivíduos e a longevidade dos descendentes de T.
diatraeae reduzem em pupas de A. gemmatalis após armazenamento dessas a frio (zero ou
5
o
C).
O armazenamento a frio (5
o
C) por curto período (24 horas) de pupas parasitadas, não
afeta a reprodução de T. diatraeae e pode ser uma alternativa para viabilizar a embalagem
para transporte.
O armazenamento a frio (zero ou 5
o
C) de T. diatraeae na fase de pupa dentro do
hospedeiro alternativo, A. gemmatalis por mais de 24 horas não é recomendado para
preservar os parâmetros biológicos desse parasitóide.
Fêmeas de T. diatraeae encontram e parasitam pupas de D. saccharalis até 12 metros
do ponto de liberação.
72
CONSIDERAÇÕES FINAIS
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CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os resultados obtidos neste trabalho incrementam o conhecimento sobre o
desenvolvimento e reprodução de Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu
(Hymenoptera: Eulophidae) no hospedeiro alternativo Anticarsia gemmatalis (Hübner)
(Lepidoptera: Noctuidae), visto que a técnica de criação massal desse lepidóptero em
laboratório já é conhecida. Contribui também na avaliação do potencial para armazenamento
a frio, no entanto, para as temperaturas (zero ou 5
o
C) e tempos de armazenamento (um, três,
seis, nove ou 12 dias) estudados, houve perda de qualidade de T. diatraeae, candidato a
agente de controle biológico de pragas de importância agrícola e florestal. T. diatraeae não é
indicado para o controle biológico de A. gemmatalis, uma vez que a pupa desse lepidóptero
localiza-se no solo e, em testes preliminares, o parasitóide não foi capaz de encontrá-la. O
emprego do controle biológico com esse parasitóide é uma alternativa limpa e segura
principalmente para espécies-praga que não empupam no solo, no entanto, somente estudos
detalhados da interação parasitóide x praga podem indicar o real potencial de uso.
Os experimentos à campo mostraram-se desafiadores, visto que praticamente não
existem trabalhos em campo com parasitóides de pupa que possuem comportamento
diferenciado aos de parasitóides de ovos e assim, a metodologia utilizada nesse presente
estudo foi adaptada dos estudos com parasitóides de ovos. Além disso, existe uma
complexidade de fatores que não podem ser controlados no campo. Portanto, estudos visando
determinar a quantidade de parasitóides a serem liberados por unidade de área ou em função
da população da praga alvo e ajustes para refinar o conhecimento da dispersão devem ser
realizados.
©
Patrik Luiz Pastori
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