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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA COMPARADA
Relações térmicas em lagartos da subfamília
Tropidurinae (Squamata: Tropiduridae):
adaptações a altas temperaturas.
Felipe Almeida Moraes Zampieri
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências,
Área: Biologia Comparada.
Ribeirão Preto – SP
2010
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II
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA COMPARADA
Relações térmicas em lagartos da subfamília
Tropidurinae (Squamata: Tropiduridae):
adaptações a altas temperaturas.
Felipe Almeida Moraes Zampieri
Orientador: Profa. Dra. Tiana Kohlsdorf
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto
da USP, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em Ciências,
Área: Biologia Comparada.
Ribeirão Preto – SP
2010
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III
Zampieri, Felipe Almeida Moraes
Relações térmicas em lagartos da subfamília Tropidurinae
(Squamata:Tropiduridae): adaptações a altas temperaturas.
Ribeirão Preto, 2010. VI + 72pp.
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciência e Letras de
Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo.
Orientador: Kohlsdorf, Tiana
1.Sensibilidade térmica 2.Ecologia térmica 3.Desempenho locomotor
4.Coadaptação 5.Método comparativo.
IV
Relações térmicas em lagartos da subfamília Tropidurinae (Squamata:
Tropiduridae): adaptações a altas temperaturas.
Felipe Almeida Moraes Zampieri
Ribeirão Preto,____________________________, de 2010
Comissão Julgadora
Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).
Profa. Dra. Tiana Kohlsdorf
Orientadora
V
Agradecimentos
- A Profa. Dra. Tiana Kohlsdorf, modelo de pesquisadora e orientadora, pela
orientação, apoio e incentivo desde a época da iniciação científica.
- Ao Dr. Carlos A. Navas por sugestões e comentários valiosas durante a
implementação e execução deste trabalho.
- A Dr. Tami Mott, bem como seus alunos Marcos Ardevino e André Panssonato pela
oportunidade de coleta de Tropidurus guarani e Cercosaura schereibersii para
realização de experimentos pilotos da sensibilidade térmica da locomoção.
- Ao Dr. Steve F. Perry pela correção do abstract.
- A Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo que concedeu apoio
financeiro durante a realização deste trabalho, por meio do Programa de Jovem
Pesquisador (processo no. 2006/60140-4).
- Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico por conceder
auxílio financeiro por meio de bolsa de estudo (processo no. 135065/2008-9).
- A todos os colegas que ajudaram nas coletas, manutenção dos animais e execução
dos testes de sensibilidade térmica do desempenho locomotor: Tiana, Carolina,
Mariana, Vanessa, Fábio, Matheus, Jonathan, Fabrício, Lígia, Melissa, Camila e
Marina.
- A todos as pessoas de Ibiraba/Xique-xique que auxiliaram na coleta dos animais, em
especial Seu Manuelzinho, Dona Lurdes e aos ‘irmãos calangueiros’ Sidnei, Giudinei e
Daniel, sem o auxílio desses companheiros de campo a coleta dos animais seria muito
difícil.
- A todos os amigos do Laboratório de Evolução e Ecofisiologia de Tetrápodes,
Carolina do Valle, Carolina Noronha, Mariana, Vanessa, Fábio, Jonathan, Lígia,
Marina, Fernando, Melissa, Camila, Marcos, Tina e Bianca pela amizade e apoio que
eu nunca esquecerei, principalmente nos momentos de dificuldade (‘ritmo de festa’).
- Aos meus pais Humberto e Eduarda, exemplos de perseverança e luta, pelo amor e
apoio durante todas as etapas da realização deste trabalho.
- Ao meu irmão Leonardo, pelo amor e amizade.
- A Fabi pelo amor incondicional durante todos esses anos.
VI
Sumário
1. Resumo ....................................................................................................... 01
2. Abstract ....................................................................................................... 03
3. Introdução ................................................................................................... 05
4. Hipóteses .................................................................................................... 12
5. Material e Métodos ..................................................................................... 15
5.1 Descrição da Subfamília Tropidurinae: Taxonomia e Ecologia ............... 16
5.2 Métodos de Análises Filogenéticas ......................................................... 21
5.3 Ecologia Térmica .................................................................................... 25
5.4 Sensibilidade Térmica ............................................................................. 28
6. Resultados .................................................................................................. 35
6.1 Ecologia Térmica .................................................................................... 36
6.2 Sensibilidade Térmica ............................................................................. 37
6.3 Relações entre Ecologia e Sensibilidade Térmica .................................. 38
7. Discussão ................................................................................................... 40
8. Tabelas ........................................................................................................ 47
9. Figuras ........................................................................................................ 52
10. Referências Bibliográficas ........................................................................ 63
1
RESUMO
1. Resumo
2
Processos metabólicos são termicamente sensíveis, e essa propriedade físico-
química é particularmente relevante em animais ectotermos porque estes podem
experimentar variações na temperatura corpórea frente a flutuações na temperatura
ambiental. Nesse sentido, freqüentemente assume-se que sua ecofisiologia é
fortemente influenciada pelos padrões de temperaturas ambientais que experimentam
no campo. Como o desempenho de determinadas atividades geralmente aumenta com
a temperatura até atingir um ponto máximo, acima do qual começa a declinar, espera-
se que organismos ectotérmicos regulem sua temperatura corpórea nesse ponto ou
intervalo de temperaturas que maximizam o desempenho. Assim, a otimização do
desempenho de atividades organismais no intervalo térmico próximo ao ideal pode
contribuir para um aumento no fitness, o que favoreceria a evolução conjunta de
mecanismos termorreguladores e a sensibilidade térmica de diferentes parâmetros em
organismos ectotérmicos. O presente estudo objetiva testar essa premissa
investigando possíveis mudanças na fisiologia térmica (dada pela sensibilidade da
locomoção a variações na temperatura corpórea) que poderiam ter ocorrido em
espécies associadas a ambientes térmicos muito quentes, especificamente em sete
espécies de lagartos da subfamília Tropidurinae provenientes de hábitats não-
florestais. Adicionalmente, foi investigada a ecologia térmica geral de várias espécies
desse grupo, por meio da análise das temperaturas corpóreas de atividade e das
temperaturas ambientais (do ar e do substrato). Os resultados sugerem que a ecologia
térmica parece estar evolutivamente associada à sensibilidade térmica somente em
parâmetros de resistência a baixas temperaturas, visto que mudanças na fisiologia
térmica das espécies associadas a ambientes muito quentes parecem ter ocorrido na
direção de aumentar o crítico térmico mínimo. Tal cenário pode estar associado à
ausência ou relaxamento de pressões seletivas associadas à atividade em baixas
temperaturas ambientais nas espécies de ambientes muito quentes.
3
ABSTRACT
2. Abstract
4
Metabolic processes are thermally sensitive, and this physicochemical property
is particularly relevant in ectothermic organisms because these animals may
experience changes in body temperature resulting from fluctuations in environmental
temperatures. In this context, one could assume that their ecophysiology is strongly
influenced by the patterns of environmental temperatures they experience in the field.
As the performance of certain activities generally increases with temperature and
begins to decline after reaches an optimum, it is expected that ectothermic organisms
regulate their body temperature in that point or range of temperatures that maximize
performance. In this way, optimizing the performance of organismal activities in a
temperature range close to the ideal may contribute to increased organismal fitness,
which would favor the combined evolution of thermoregulatory mechanisms and
thermal sensitivity of different parameters in ectothermic organisms. This study aims to
test this hypothesis by investigating possible changes in thermal physiology (given the
sensitivity of locomotion to variations in body temperature) in species associated with
very hot thermal environments, specifically in seven species of lizards of the subfamily
Tropidurinae from non-forest environments. Additionally, the thermal ecology of several
species of this group was investigated through the analysis of body temperatures and
environmental temperatures (air and substrate). The result suggests that the thermal
ecology seems to be evolutionarily related to thermal sensitivity only in parameters of
low temperature resistance, whereas changes in thermal physiology of the species
associated with high-temperature environments appear to have occurred in the
direction of increasing the critical thermal minimum. Such a scenario may be
associated with the absence or reduction of selective pressures associated with activity
at low environmental temperatures in species of high-temperature environments.
5
INTRODUÇÃO
3. Introdução
6
A fisiologia de qualquer organismo está intimamente relacionada com
processos metabólicos subjacentes que podem ser sensíveis a variações na
temperatura do sistema. Essa sensibilidade existe, pois o metabolismo ocorre
por meio de redes interligadas de reações químicas em que a temperatura do
sistema determina a proporção de reagentes com energia livre suficiente para
transpor o limite de energia necessário para que elas ocorram (Angilletta, 2009;
Hochachka & Somero, 2002). Em organismos ectotermos que freqüentemente
experimentam variações na temperatura corpórea durante a atividade (tendo
em vista a possível influência de flutuações nas temperaturas ambientais sobre
a temperatura corpórea), o efeito da temperatura sobre parâmetros fisiológicos
pode ser considerado extremamente relevante. Isso ocorre porque, na medida
em que a variação da temperatura corpórea influencia o metabolismo e a
fisiologia, o sucesso das atividades organismais pode ser afetado. De uma
maneira geral, o desempenho (ou performance) de uma dada atividade
organismal em ectotermos aumenta com a elevação da temperatura até
estabilizar-se em uma temperatura ótima de desempenho, acima da qual passa
a decair até o denominado crítico térmico máximo ou temperatura letal (Figura
1; Angilletta et al., 2002a; Angilleta et al., 2006; Huey & Kingsolver, 1989,1993).
Essa sensibilidade térmica das atividades organismais pode ser variável tanto
entre diferentes atividades quanto na mesma atividade em diferentes espécies.
Por exemplo, o desempenho locomotor é geralmente mais insensível a
variações na temperatura corpórea se comparado com a eficiência digestiva
(Angilletta et al., 2002b). Por outro lado, a sensibilidade térmica do
desempenho locomotor também pode variar entre espécies em função de
diferentes parâmetros, por exemplo altitude e latitude (Hertz et al., 1979;
3. Introdução
7
Navas, 1996; Van Berkum, 1988). Nesse contexto, os organismos ectotérmicos
podem ser classificados dentro de uma faixa contínua de sensibilidade térmica
para determinadas atividades, pois organismos cujo desempenho ocorre
apenas em uma pequena faixa de temperaturas são considerados
termoespecialistas, enquanto os que possuem desempenho regular em um
intervalo maior de temperaturas são considerados termogeneralistas
(Angilletta, 2009).
Em ambientes heterogêneos em que existe variação na temperatura
ambiental tanto temporal quanto espacialmente, qualquer organismo estará
sujeito a processos biofísicos de troca de calor com o ambiente, como
absorção de radiação solar, troca de radiação infravermelha com o ambiente,
transferência de calor com fluido à sua volta por convecção, transferência de
calor por condução com o substrato e evaporação de água corpórea (Pough et
al., 1998). Os ectotermos podem regular a taxa dessas trocas energéticas por
meio de estratégias comportamentais (por exemplo, Adolph, 1990; Bauwens,
1996; Díaz et al., 1996; Díaz & Cabezas-Díaz, 2004) e/ou fisiológicas (por
exemplo Arad, 1995; Navas, 2003; Seebacher & Franklin, 2005). Como
conseqüência, tais organismos podem responder às variações ambientais e
obter certo controle sobre a temperatura corpórea. Essa regulação é um
processo mais ou menos preciso dependendo dos custos e benefícios
associados a outras atividades ecológicas, como por exemplo, escape de
predadores, forrageamento e comportamento reprodutivo (Angilletta, 2009;
Huey, 1974; Huey & Slatkin, 1976). A termorregulação também pode variar
devido à disponibilidade de sítios favoráveis ao comportamento
3. Introdução
8
termorregulatório. Por exemplo, ambientes abertos geralmente recebem maior
insolação e, dessa forma, são mais favoráveis aos processos de
termorregulação se comparados com ambientes florestados que recebem
pouca insolação. Nesse contexto, o processo de termorregulação dos
organismos ectotermos pode variar dentro de um intervalo comportamental
contínuo, desde extremos que mantêm a temperatura corpórea diferente das
temperaturas ambientais e quase constante dentro de uma faixa estreita de
temperaturas (organismos termorreguladores perfeitos), até organismos que
praticamente igualam a temperatura corpórea com a do ambiente
(termoconformadores perfeitos).
Os mecanismos de termorregulação podem sofrer ação direta da
seleção natural por afetarem em última instância o fitness (ou valor adaptativo),
na medida em que o sucesso em atividades relacionadas à taxa de
sobrevivência e reprodução dos animais ectotermos, como comportamentos
antipredatórios (Barros et al., 2010 Hertz et al., 1982), forrageamento (Ayers &
Shine, 1997, Martín & López, 1999), eficiência digestiva (Angilletta, 2001) e
desenvolvimento embrionário (Shi & Ge, 2010) podem ser afetados por
variações na temperatura corpórea. Consequentemente, poderia se esperar
que os mecanismos de termorregulação (ecologia térmica) e a sensibilidade
térmica de um dado conjunto de parâmetros (fisiologia térmica) dos ectotermos
tenham evoluído em conjunto, ou seja, que sejam coadaptados (Angilletta,
2009; Angilletta et al., 2002a, 2006; Garland et al., 1991; Huey & Bennett,
1987). Nesse cenário, os animais selecionariam, por meio de mecanismos
termorregulatórios, uma temperatura corpórea próxima à temperatura ótima de
3. Introdução
9
processos fisiológicos ou de desempenho das atividades organismais e, assim,
seriam mais eficientes em desenvolver suas atividades ecológicas,
aumentando sua taxa de sobrevivência e reprodução (Angilletta, 2009;
Angilletta et al., 2002a).
Os lagartos da subfamília Tropidurinae podem ser considerados
particularmente bons modelos para estudos comparativos de ecologia e
fisiologia térmica. Especificamente, a investigação de possíveis adaptações
relacionadas à diversidade de padrões de temperaturas ambientais
experimentadas por linhagens de um clado, bem como a verificação de
possíveis processos de coadaptação entre mecanismos termorregulatórios e a
fisiologia térmica, são majoritariamente beneficiadas pelas características
ecológicas e biogeográficas de Tropidurinae. As espécies dessa subfamília
estão amplamente distribuídas na região neotropical, habitando, por exemplo,
ilhas oceânicas (Jordan & Snell, 2008; Rocha et al., 2002), regiões
montanhosas (Mellado & De La Riva, 1993, Van Sluys et al., 2004), regiões
semi-áridas (Rodrigues, 1987, 1988) e florestas equatoriais e tropicais
(Howland et al.,1990; Vitt, 1991; Vitt et al., 1997). A ecologia térmica de
Tropidurinae, principalmente nas espécies brasileiras, foi amplamente estudada
em espécies que habitam florestas equatoriais (Howland et al.,1990; Vitt, 1991;
Vitt et al., 1996; Vitt et al., 1997), Cerrados (Colli & Paiva, 1997; Faria & Araujo,
2004; Kohlsdorf & Navas, 2006; Van Sluys et al., 2004) e Caatingas (Kohlsdorf
& Navas, 2006; Vargens et al., 2008; Vitt, 1995; Vitt et al., 1996).
O conjunto de informações existentes para a subfamília evidencia que as
linhagens de Tropidurinae evoluíram em climas muito diversos de ambientes
3. Introdução
10
com características térmicas complexas e heterogêneas, o que poderia refletir
numa grande diversidade na fisiologia térmica. Sendo assim, esse grupo pode
ser considerado ideal para testar a premissa da coadptação entre mecanismos
termoregulatórios e a fisiologia térmica. Em 2006, Kohlsdorf & Navas
investigaram a evolução dos mecanismos termorregulatórios nesse grupo,
testando especificamente se a seleção de temperaturas preferenciais estaria
associada às temperaturas corpóreas experimentadas nos seus ambientes
naturais. Os resultados desse estudo sugeriram que as espécies que habitam o
Cerrado selecionam temperaturas preferenciais semelhantes às temperaturas
corpóreas de atividade, em contraste com as espécies de Caatinga, que
selecionam em laboratório temperaturas inferiores às experimentadas em seu
ambiente natural. Uma possível explicação reside nas restrições ecológicas
impostas pelo ambiente ao processo de termorregulação, tanto no que tange
às altas temperaturas da Caatinga quanto em relação a compromissos
comportamentais entre a termorregulação e outras atividades ecológicas (como
defesa de território e forrageamento). Nesse sentido, os lagartos Tropiduríneos
de Caatinga teoricamente desempenhariam suas atividades ecológicas em
temperaturas corpóreas que não maximizam o desempenho, na medida em
que estão sujeitos a condições térmicas muito quentes e selecionam
temperaturas preferenciais em laboratório abaixo dos valores de temperatura
corpóreas experimentadas no campo. Tal especulação ainda não possui
respaldo formal, dado que o estudo de 2006 não correlacionou nenhum
parâmetro intrínseco à fisiologia térmica (sensibilidade térmica de atividades
organismais) desses lagartos com as temperaturas corpóreas de campo e as
preferenciais selecionadas em laboratório.
3. Introdução
11
Diante da necessidade de testes formais acerca da possível
coadaptação entre sensibilidade térmica do desempenho organismal e a
evolução do comportamento termorregulatório em ambientes térmicos muito
quentes, o presente estudo realizou uma caracterização das relações térmicas
em Tropidurinae, tanto em termos ecológicos quanto fisiológicos.
Especificamente, foi analisada a sensibilidade térmica do desempenho
locomotor em espécies de lagartos da subfamília Tropidurinae, a fim de
investigar a relação entre a fisiologia térmica de parâmetros organismais e as
temperaturas preferenciais e corpóreas de atividade. Além disso, foi avaliado
também como o ambiente térmico poderia influenciar essa relação,
correlacionando parâmetros da ecologia e fisiologia térmica com temperaturas
operacionais e ambientais. A combinação desses resultados com os dados
obtidos por Kohlsdorf & Navas (2006) poderia esclarecer se esses animais
realmente desempenham suas atividades no campo em condições sub-ótimas.
Além disso, o estudo da evolução da ecologia e fisiologia térmica nessa família
pode ser importante também para testar a hipótese de coadaptação entre
mecanismos termorregulatórios e a sensibilidade térmica durante a evolução
do grupo e a sua dispersão por diversos ambientes brasileiros.
12
HIPÓTESES
4. Hipóteses
13
Algumas espécies de lagartos tropiduríneos que habitam ambientes
térmicos muito quentes (como a Caatinga) experimentam no campo
temperaturas corpóreas mais altas do que as temperaturas selecionadas em
gradientes térmicos (Kohlsdorf & Navas, 2006). Especula-se que essas
espécies provavelmente estariam desempenhando suas atividades ecológicas
em condições sub-ótimas, diferentemente do que ocorreria em espécies que
habitam o Cerrado, as quais estão expostas a temperaturas mais amenas e
selecionam em laboratório temperaturas semelhantes às experimentadas no
campo (Kohlsdorf & Navas, 2006). O objetivo do presente trabalho foi testar
hipóteses relacionadas às adaptações fisiológicas e comportamentais de
espécies de lagartos tropiduríneos que poderiam ter surgido em associação
com a ocupação de ambientes com características térmicas diversas.
CENÁRIOS EVOLUTIVOS POSTULADOS: No contexto apresentado
acima, dois cenários possíveis poderiam ser propostos. É possível que a
fisiologia térmica do grupo como um todo seja semelhante e, dessa forma,
algumas espécies presentes na Caatinga estariam desempenhando suas
atividades em condições térmicas sub-ótimas para a locomoção. Por outro
lado, os lagartos tropiduríneos que habitam a Caatinga podem ter
experimentado mudanças evolutivas em sua fisiologia térmica, de modo que a
sensibilidade térmica de atividades organismais seria coadaptada à ecologia
térmica, ou seja, as temperaturas ótimas de desempenho seriam proporcionais
às altas temperaturas corpóreas experimentadas no ambiente.
HIPÓTESE ESPECÍFICA 1: Sendo as fisiologias térmicas das espécies
de Caatinga e Cerrado semelhantes, o desempenho nas espécies de Cerrado
4. Hipóteses
14
seria maximizado nas temperaturas corpóreas de atividade (mais baixas) que
estes experimentam no campo, posto que seriam semelhantes às temperaturas
ótimas de desempenho. Em contraste, as espécies de Caatinga, que
experimentam no campo temperaturas corpóreas de atividade mais altas, não
teriam o desempenho de atividades organismais maximizado, e
conseqüentemente estariam ativos em condições sub-ótimas de temperatura.
HIPÓTESE ESPECÍFICA 2: A fisiologia térmica teria se alterado ao
longo da evolução dos lagartos tropiduríneos que ocupam ambientes com
temperaturas muito quentes, como a Caatinga, no sentido de maximizar o
desempenho em temperaturas corpóreas altas. Especificamente, a temperatura
ótima de desempenho se aproximaria das altas temperaturas corpóreas
(cenário A da figura 2), maximizando o desempenho em altas temperaturas.
Alternativamente, a zona de tolerância térmica dessas espécies poderia ser
maior do que a de espécies que habitam ambientes mais amenos, como o
Cerrado, aumentando a zona onde o desempenho organismal ainda é regular
(cenário B ou C da figura 2).
15
MATERIAL
E
MÉTODOS
5. Material e Métodos
16
A seção “MATERIAL E MÉTODOS” do presente estudo foi subdividida
em quatro itens principais a fim de melhorar a compreensão do texto. O
Primeiro consiste em uma descrição geral da sub-família Tropidurinae com
informações taxonômicas e ecológicas. No segundo item, é discutida a
necessidade de correção filogenética dos dados em estudos comparativos,
tendo em vista a problemática da utilização de variáveis de espécies próximas
filogeneticamente assumindo independência entre eles. Essa questão é
particularmente relevante no presente estudo, já que foram utilizados dados
para espécies proximamente relacionadas de lagartos tropiduríneos.
Finalmente, nos dois últimos itens são apresentadas as metodologias das
coletas de dados e análises estatísticas, referentes à ecologia térmica e a
sensibilidade térmica da locomoção desses organismos.
5.1 Descrição da Subfamília Tropidurinae: taxonomia e
ecologia
O grupo dos Esquamata (lagartos, cobras e anfisbênias; Pough et al.,
1998) é tradicionalmente reconhecido como sendo composto por cinco
linhagens filogenéticas principais que teriam divergido no período Jurássico
(Lee, 2005): 1) Iguania (Iguanidae, Agamidae, Chamaleonidae, Crotaphytidae,
Hoplocercidae, Opluridae, Phrynosomatidae, Polychrotidae e Tropiduridae), 2)
Gekkota (Gekkonidae e Pygopodidae), 3) Lacertoidea (Lacertidae, Teiidae e
Gymnophtalmidae), 4) Scincoidea (Scincidae e Cordilidae) e 5) Anguimorpha
(Anguidae, Varanidae, Helodermatidae, Xenosauridae e Serpentes). Nos
5. Material e Métodos
17
estudos baseados em dados morfológicos, as hipóteses filogenéticas
apresentam Iguania e Gekkota como os grupos mais basais, enquanto
Anguimorpha é colocado em posições mais derivadas (Evans, 2003; Lee, 1998;
Lee, 2005). No entanto, recentemente estudos baseados em dados
moleculares contestaram essa idéia tradicional, sugerindo uma posição mais
derivada para o grupo Iguania, próxima a Anguimorpha e Serpentes (Fry et al.,
2005; Townsend et al., 2004; Vidal & Hedges, 2005). Nesses estudos, as
linhagens Gekkota e Dibamidade seriam os grupos mais basais.
Inclusa na Superfamília Iguania está uma família denominada
Tropiduridae. É um grupo abundante e bem-distribuído na América do Sul
(Frost et al., 2001; Pough et al., 1998; Rodrigues 1897, 1988), sendo
encontrado em praticamente todos os biomas brasileiros (Grizante et al., 2010;
Kohlsdorf et al., 2001). As primeiras tentativas de resolver a filogenia do grupo
vieram com as análises da Superfamília Iguania propostas por Etheridge & de
Queiroz (1988) e Frost & Etheridgei (1989), tendo este último sugerido que o
nome Iguania fosse aplicado ao grupo antes chamado “iguaníneos” (Etheridgei
& de Queiroz, 1988). Nesse contexto, os lagartos tratados informalmente na
literatura como “tropiduríneos” passariam a compor a família Tropiduridae. No
mesmo trabalho, Frost & Etheridge (1989) sugeriram três sub-famílias inclusas
em Tropiduridae: Leiocephalinae, que incluía o gênero Leiocephalus;
Liolaemalinae, que incluía os gêneros Ctenoblepharis, Liolaemus e
Phymaturus; e Tropidurinae, que incluía os gêneros Ophryessoides, Plica,
Proctotretus, Stenocercus, Strobilurus, Tapinurus, Tropidurus, Uracentron e
Uranoscodon. Recentemente, outra análise filogenética da linhagem Iguania
5. Material e Métodos
18
(Conrad et al., 2007) sugeriu o monofiletismo da família Tropiduridae, incluindo
as três sub-famílias propostas por Frost & Etheridge (1989).
As relações filogenéticas dentro da subfamília Tropidurinae foram
estudadas por Frost (1992) e Frost et al. (2001). A análise filogenética mais
recente foi baseada em análises por parcimônia combinando dados
morfológicos (93 caracteres) de Frost (1992) e Harvey & Gutberlet (2000) com
dados moleculares (seqüências de DNA mitocondrial) com pesos iguais
(1:1:1:1) para eventos de transição, inversão, inserção e deleção. A árvore
mais congruente (figura 6 no trabalho de Frost et al., 2001) entre os dados
morfológicos e moleculares sugere o monofiletismo de Tropidurus, que
anteriormente era considerado parafilético em relação ao grupo Plica.
Uranoscodon foi colocado como grupo-irmão das demais espécies da
subfamília, além de Microlophus. A posição deste grupo é muito variável entre
diferentes os trabalhos publicados, sendo muitas vezes colocado como grupo-
irmão de Tropidurus umbra (Harvey & Gutberlet, 2000) devido às inúmeras
semelhanças entre essas espécies (Frost et al., 2001). No trabalho de Frost et
al. (2001), sugere-se a restrição do nome Tropidurus aos grupos T. bogerti, T.
semitaeniatus, T. spinulosus e T. torquatus. Por isso, o grupo T. nanuzae (T.
nanuzae, T.amathites e T. divaricatus) foi colocado em um novo táxon
denominado Eurolophosaurus. Microlophus e Uranoscodon foram mantidos, e
os nomes Plica, Strobilurus e Uracentron foram ressuscitados.
Os lagartos tropiduríneos possuem ampla distribuição no Brasil, e são
encontrados desde ambientes Florestados densos e úmidos até as dunas do
5. Material e Métodos
19
Rio São Francisco na Caatinga nordestina (Rodrigues 1987; 1988; Kohlsdorf
2001; Grizante et al., 2010). São forrageadores do tipo senta-espera com
alimentação constituída basicamente por pequenos artrópodos (Kohlsdorf et
al., 2008). Algumas espécies possuem sistemas sociais complexos do tipo
harém, como o caso de Tropidurus torquatus (Kohlsdorf et al., 2006;
Wiederhecker et al., 2002), T. itambere, T. hispidus, T. oreadicus (Zampieri,
observação pessoal) e T. hygomi (Kohlsdorf, comunicação pessoal).
Sub-família Tropidurinae – Bell, 1843
Gêneros:
Uranoscodon Kaup, 1825 – Uranoscodon superciliosus (Linnaeus,
1758).
Microlophus Duméril e Bibron, 1837 – Microlophus albemarlensis (Baur,
1890), M. atacamensis (Dono-Barros, 1966), M. bivittatus (Peters, 1871),
M. delanonis (Baur, 1890), M. duncanensis (Baur, 1890), M. grayii (Bell,
1843), M. habelii (Steindachner, 1876), M. heterolepis (Wiegmann,
1834), M. koepckeorum (Mertens, 1956), M. occipitalis (Peters, 1871), M.
pacificus (Steindachner, 1876), M. peruvianus (Lesson, 1831), M.
quadrivittatus (Tschudi, 1845), M. Stolzmanni (Steindachner, 1891), M.
tarapacensis (Donoso-Barros, 1966), M. theresiae (Steindachner, 1901),
M. thoracicus (Tschudi, 1845), M. tigris (Tschudi, 1845), M. yanezi (Ortiz-
Zapata, 1980).
5. Material e Métodos
20
Eurolophosaurus Frost, 2001 – Erolophosaurus amathites (Rodrigues,
1984), E. divaricatus (Rodrigues, 1986), E. nanuzae (Rodrigues, 1981).
Plica Gray, 1831 – Plica plica (Linnaeus, 1758), P. lumaria (Donnelly e
Myers, 1991), P. umbra (Linnaeus, 1758).
Strobilurus Wiegmann, 1834 – Strobilurus torquatus (Wiegmann, 1834 =
Tropidurus strobilurus, Frost, 1992).
Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 – Tropidurus bogerti (Roze, 1958), T.
callathelys (Harvey e Gutberlet, 1988), T. chromatops (Harvey e
Gutberlet, 1988), T. erythrocephalus (Rodrigues, 1987), T. etheridgei
(Cei, 1982), T. guarani (Alvarez et al., 1991), T. helenae (Manzini e Abe,
1990), T. hispidus (Spix, 1825), T. hygomi (Reinhardt e Lütken, 1861), T.
insulanus (Rodrigues, 1987), T. itambere (Rodrigues, 1987), T.
melanopleurus (Boulenger, 1902), T. Montanus (Rodrigues, 1987), T.
mucujensis (Rodrigues, 1987), T. oreadicus (Rodrigues, 1987), T. pinima
(Rodrigues, 1984), T. psammonastes (Rodrigues et al., 1988), T.
semitaeniatus (Spix, 1825), T. spinulosus (Cope, 1862), T. torquatus
(Wied-Neuwied, 1825), T. xanthochilus (Harvey e Gutberlet, 1988).
Uracentron Kaup, 1826 – Uracentron azureum (Linnaeus, 1758), U.
flaviceps (Guichenot, 1855).
(Frost et al., 2001)
5. Material e Métodos
21
5.2 Métodos de Análises Filogenéticas
A aplicação de métodos estatísticos convencionais sobre dados obtidos
para espécies próximas filogeneticamente presume uma independência entre
os pontos na análise, o que assume um padrão de evolução estelar e ignora o
efeito da ancestralidade comum entre clados e linhagens sobre os dados
(Blomberg et al., 2003; Blomberg & Garland, 2002; Garland et al., 1993;
Garland et al., 2005). Contudo, grupos biológicos não apresentam um padrão
de evolução estelar. Ao contrário, as diversas linhagens compartilharam
ancestrais comuns em diferentes momentos da escala temporal, o que seria
representado por uma filogenia hierárquica. Dessa forma, as características
medidas em espécies próximas filogeneticamente não podem ser consideradas
como pontos independentes em uma análise estatística (Garland et al., 1993).
A utilização apenas de métodos estatísticos convencionais em estudos que
envolvem espécies próximas filogeneticamente aumenta as chances de má
interpretação dos resultados devido aos erros estatísticos incorporados, já que
a premissa de independência entre os dados não foi considerada. A natureza
dos erros estatísticos está na super-estimativa dos graus de liberdade que
ocorre quando se utiliza estatística convencional em dados que não são
completamente independentes. A implicação decorrente deste erro é um
aumento nas taxas de erro tipo I, definida como rejeição da hipótese nula
quando esta é verdadeira (Zar, 1999), com conseqüente diminuição do poder
estatístico de detectar relações significantes e ineficiência em estimar
parâmetros evolutivos (Blomberg et al., 2003; Garland et al., 1993). Com a
tendência de inflacionar os erros do tipo I, aumenta a probabilidade de assumir
5. Material e Métodos
22
diferenças entre as espécies que na verdade não existem, ou que são
decorrentes apenas da história evolutiva do grupo (Garland et al., 1993), e
nesse caso não refletem adaptações, por exemplo, a diferentes ambientes
térmicos. Dessa forma, estudos com abordagem comparativa precisam
considerar o efeito da ancestralidade comum sobre os dados analisados,
utilizando métodos estatísticos filogenéticos que incorporem informações sobre
as relações evolutivas entre as espécies a fim de minimizar os erros assumidos
quando a dependência dos dados é ignorada.
No presente estudo as análises baseadas em métodos comparativos
filogenéticos foram implementadas utilizando-se uma topologia modificada a
partir da hipótese proposta por Frost et al. (2001) para Tropidurinae (Figura 6
do trabalho de 2001). A filogenia proposta por Frost e colaboradores foi
modificada, por meio do programa TREEVIEW para PC, de acordo com as
espécies incluídas a partir da disponibilidade dos dados em cada análise (ver
análises estatísticas dos itens ‘Ecologia Térmica’ e ‘Sensibilidade Térmica’). A
escolha desta árvore filogenética para a implementação das análises em
questão considerou os avanços que o estudo de Frost et al. (2001) representou
em relação às filogenias propostas por Frost (1992) e por Harvey & Gutberlet
(2000), principalmente no que tange ao monofiletismo de Tropidurus, à posição
de Uranoscodon na filogenia, e ao uso combinado de caracteres morfológicos
e moleculares. Além disso, essa nova proposta de filogenia não apresenta
nenhuma politomia, o que poderia influenciar as análises estatísticas
filogenéticas por reduzir os graus de liberdade do teste (Purvis & Garland,
1993).
5. Material e Métodos
23
Os métodos filogenéticos consideram a taxa de evolução de uma dada
característica (ou seja, a quantidade de mudança em função do tempo de
divergência entre as espécies), e não apenas os seus valores reais (Garland et
al., 1993; Garland et al., 2005). Para efetuar a análise, os métodos
comparativos filogenéticos requerem que os comprimentos de braços das
árvores filogenéticas sejam proporcionais ao tempo de divergência entre dois
clados (Grizante et al, 2010). Contudo, não há estimativas reais do
comprimento dos braços filogenéticos, seja em unidades de tempo de
divergência ou distância genética, para o grupo em questão. Desse modo, no
presente estudo foram utilizados comprimentos de braços arbitrários
(Constante e Nee) em todas as análises estatísticas filogenéticas, sendo esses
proporcionais ao tempo de divergência (manual do programa PDAP:
Phenotypic Diversity Analysis Programs versão 6.0, 2001). No primeiro tipo de
comprimento arbitrário (Constante), os comprimentos dos braços filogenéticos
são todos iguais a um (uma unidade) e as extremidades não são
contemporâneas. No segundo (Nee), as extremidades são contemporâneas e a
profundidade dos ramos é igual ao logaritmo natural do número de espécies
que descendem dele.
Um método estatístico filogenético comumente utilizado é o proposto por
Felsenstein (1985), que se baseia em contrastes entre as características de
duas espécies próximas filogeneticamente. Os contrastes são calculados pela
diferença dos valores das características entre grupos-irmãos. Depois de
calculados, os contrastes são padronizados dividindo-se o valor obtido pela
distância evolutiva esperada entre as espécies. A distância evolutiva é dada
5. Material e Métodos
24
pela raiz quadrada da soma dos comprimentos dos braços da árvore
filogenética na qual as linhagens estão inseridas (Felsenstein, 1985).
No presente estudo, o método de contrastes independentes
(Felsenstein, 1985) foi utilizado para calcular o sinal filogenético das
temperaturas corpóreas de atividade, com base no método proposto por
Blomberg et al. (2003). O sinal filogenético descreve a tendência de maior
semelhança que organismos filogeneticamente próximos possuem em relação
aos mais distantes evolutivamente. Este cálculo possui conseqüências práticas
importantes, pois permite inferir sobre o padrão evolutivo de uma dada variável.
Por exemplo, se o teste detectar sinal filogenético significante, pode-se então
assumir que a evolução da característica estudada reflete fortemente a
filogenia do grupo, o que pode ser considerado um indicativo de que a
evolução da variável pode não ter sido adaptativa. Alternativamente, um sinal
filogenético não-significativo sugere que a evolução da variável provavelmente
ocorreu de forma adaptativa. Além disso, a detecção de sinal filogenético
permite uma escolha adequada da melhor abordagem estatística para estudar
a variável em questão. Variáveis que apresentarem sinal filogenético
significante precisam ser analisadas também com métodos estatísticos
filogenéticos, visto que há forte influência da filogenia sobre a evolução da
característica, ao passo que variáveis que não apresentam sinal filogenético
significativo podem ser analisadas apenas com estatísticas convencionais que
presumem independência dos dados, assumindo uma filogenia estelar para o
grupo (Blomberg et al., 2003).
5. Material e Métodos
25
5.3 Ecologia Térmica
5.3.1 Coleta de dados
A ecologia térmica de Tropidurinae foi caracterizada a partir da
combinação de dados publicados com dados coletados no presente estudo,
utilizando-se de dezessete a vinte e uma espécies de lagartos da subfamília,
dependendo da análise realizada (Tabela 1; ver seção “Análises Estatísticas”).
A ecologia térmica das espécies foi caracterizada a partir de informações de
temperaturas corpóreas de atividade no campo (Tc) e de temperaturas
ambientais (ar e substrato, sempre que disponíveis) a que os animais estavam
sujeitos. Conforme mencionado, foram utilizados tanto dados disponíveis na
literatura quanto dados coletados no campo durante as excursões para coleta
das espécies destinadas à análise da sensibilidade térmica do desempenho
locomotor (Tabela 1). No primeiro caso, foram priorizados artigos com
temperaturas coletadas apenas para indivíduos machos e adultos, a fim de
minimizar o efeito de gênero e da ontogenia sobre os dados. Nos trabalhos em
que as temperaturas eram apresentadas para diferentes estações do ano,
foram utilizadas as médias dos valores de cada estação.
Os dados obtidos durante as excursões de campo foram coletados no
exato momento de captura dos animais. As temperaturas corpóreas de
atividade (Tc), do ar (Ta) e do substrato (Ts) foram mensuradas por meio de
termômetros de mercúrio de leitura rápida Incoterm (modelos 5081 e 5082). A
Tc foi mensurada inserindo-se o termômetro dois centímetros no interior da
cloaca do animal. A Ta foi coletada três centímetros acima do substrato na
5. Material e Métodos
26
sombra e a Ts foi mensurada introduzindo o termômetro um centímetro no
substrato (quando possível, por exemplo no caso de substratos arenosos) ou
em algum orifício no substrato (por exemplo, no caso de substratos rochosos).
Ambas as temperaturas ambientais foram mensuradas no primeiro local em
que o animal foi avistado, posto que, freqüentemente, os animais deslocavam-
se durante o processo de captura por laço.
As localidades onde foram coletados os animais destinados às análises
da sensibilidade térmica do desempenho locomotor (Figura 3) também foram
caracterizadas quanto às temperaturas operacionais. Essas temperaturas
consistem em valores mesurados por meio de modelos (matemáticos ou
físicos) que estimam as condições ambientais de transferência de calor a que
as espécies estariam submetidas na ausência de mecanismos
termorregulatórios. No presente estudo foram utilizados modelos físicos
confeccionados em cobre com formato, tamanho e reflectância similares aos de
um lagarto, proporcionando, dessa forma, propriedades termométricas
similares às dos animais estudados. Os modelos foram conectados a um
carregador de dados (modelo Novus LogBox AA-IP65) e colocados nos
mesmos microhábitats em que os animais foram observados e coletados, tanto
em locais ensolarados quanto sombreados por dois a quatro dias, dependendo
da localidade.
5.3.2 Análises estatísticas
Os dados de ecologia térmica de Tropidurinae coletados nesse estudo
foram analisados tanto por meio de estatística convencional quanto
5. Material e Métodos
27
filogenética. Esses dados foram inicialmente organizados no programa Excel
2007 para PC, e foram calculadas médias entre os dados coletados no campo
e os provenientes da literatura (Tabela 2). A presença de sinal filogenético
estatisticamente detectável na temperatura corpórea de atividade foi testada
por meio do programa MATLAB (versão 6.1.0 para PC), usando o módulo
‘PHYSIG’ desenvolvido por Garland, Ives e Blomberg, conforme descrito em
Blomberg et al. (2003). Nesse teste, foi utilizada a topologia de Frost et al.
(2001) modificada de acordo com as vinte e uma espécies para as quais
existiam dados disponíveis (Tabela 1; Figura 4a). O teste de sinal filogenético
para a temperatura corpórea de atividade foi significativo (ver seção
‘RESULTADOS’), de forma que as análises subseqüentes precisaram ser
complementadas com equivalentes filogenéticos para lidar com a não-
independência dos dados.
A fim de verificar a possível associação entre as temperaturas corpóreas
de atividade e as temperaturas ambientais (ar e substrato), foram realizadas
regressões convencionais e seus equivalentes filogenéticos por meio do
programa MATLAB (versão R2008a para PC, utilizando o módulo
‘Regressionv2.m’). Essa análise foi realizada com dezessete espécies, para as
quais existiam dados disponíveis dos três parâmetros de temperatura (Tc, Ta e
Ts; Tabelas 1 e 2), baseada numa topologia modificada da filogenia proposta
por Frost et al. (2001) (Figura 4b). As regressões convencionais executadas
nesse módulo são equivalentes a regressões lineares implementadas em
programas estatísticos comuns, e assumem um modelo de evolução estelar
para o grupo, na qual as espécies em questão teriam derivado
5. Material e Métodos
28
simultaneamente de um ancestral comum. Por outro lado, os equivalentes
filogenéticos assumem uma filogenia hierárquica para efetuar a análise e,
dessa forma, corrigem a problemática de dependência dos dados em estudos
comparativos. Após a realização de ambas as regressões, é preciso avaliar
qual modelo é mais adequado para os dados em questão. A escolha do melhor
modelo é feita com base na comparação dos valores de likelihood de cada
modelo, onde maiores valores indicam o modelo mais adequado aos dados.
Ainda assim, é preciso avaliar se a diferença entre os modelos é
estatisticamente significante, o que é inferido a partir da diferença entre os
likelihoods de cada modelo: se duas vezes o valor da diferença for maior do
que 3,841 (valor crítico para uma distribuição de chi-quadrado com 1 grau de
liberdade e α=0,05), o modelo com o maior likelihood é considerado como mais
adequado aos dados (Grizante et al., 2010).
Finalmente, reconstruções de estados ancestrais baseadas em
parcimônia foram implementadas no programa MESQUITE (Maddison &
Maddison, 2004), com o objetivo de inferir o possível caminho evolutivo dos
parâmetros estudados. Especificamente, foram mapeados os prováveis
estados ancestrais de cada temperatura de campo na topologia do grupo
(modificada de Frost et al., 2001).
5.4 Sensibilidade Térmica
Com o objetivo de investigar a relação da sensibilidade térmica do
desempenho locomotor com as temperaturas corpóreas de atividade e as
temperaturas selecionadas em gradientes térmicos (dados retirados de
5. Material e Métodos
29
Kohlsdorf & Navas, 2006), foram coletadas sete espécies de lagartos
Tropidurinae em áreas do centro-sul (Cerrado) e do nordeste (Caatinga) do
Brasil (Tabela 1; Figura 3)
5.4.1 Curvas de sensibilidade térmica do desempenho locomotor
A fisiologia térmica foi inferida a partir de testes de desempenho
locomotor em diferentes temperaturas para confecção de curvas de
sensibilidade térmica para cada espécie, além da determinação dos críticos
térmicos, tanto máximos quanto mínimos, para identificação da zona de
tolerância térmica e calibração das curvas de sensibilidade.
As curvas de sensibilidade térmica foram obtidas por meio da
quantificação da velocidade máxima de corrida desempenhada em diversas
temperaturas. Para tal, foram realizados testes de desempenho locomotor com
cada indivíduo coletado utilizando um sistema de filmagem rápida (Câmeras
MotionXtra HG-SE), nos quais os animais foram estimulados a locomover-se
nas temperaturas experimentais de 20ºC, 25ºC, 30ºC, 35ºC e 40ºC. Cada
indivíduo foi aclimatado na temperatura experimental por 60 minutos antes de
cada teste. Foram realizados dois dias de testes em cada temperatura, sendo
que em cada dia o animal foi estimulado a correr duas vezes. A ordem dos
testes em cada temperatura foi aleatória. Em cada corrida, o animal foi
estimulado, no máximo duas vezes, a percorrer todo o trajeto de uma pista de
dois metros de comprimento em duas direções. Cada ida ou volta foi gravada
5. Material e Métodos
30
separadamente, gerando um vídeo para ser digitalizado. Dessa forma, para
cada temperatura obteve-se oito vídeos por indivíduo por dia de teste.
Após o término de todos os testes de desempenho locomotor, a zona de
tolerância térmica de cada espécie foi quantificada de acordo com o seguinte
protocolo: os indivíduos foram divididos em dois grupos, um destinado para a
quantificação do crítico térmico mínimo e outro grupo utilizado nos testes de
crítico térmico máximo. Cada animal foi colocado em uma estufa por sessenta
minutos regulada com a temperatura de início do teste (30°C). Esta
temperatura foi escolhida como ponto inicial do teste por ser a temperatura
média dos testes de desempenho locomotor. A partir desse ponto inicial, a
temperatura da estufa foi aumentada (críticos térmicos máximos) ou diminuída
(críticos térmicos mínimos) em 1 grau a cada sessenta minutos. Em todos os
momentos que precediam a mudança de temperatura, cada animal era retirado
da estufa, sua temperatura corpórea era rapidamente quantificada (por meio de
termômetro de mercúrio), e o animal era imediatamente virado com o abdômen
para cima. A menor temperatura em que o animal não era capaz de retornar
para a posição ‘normal’ (abdômen para baixo) foi considerada como o crítico
térmico mínimo, e a maior temperatura em que o animal não retornou à posição
original foi registrada como o crítico térmico máximo. Após o término dos
experimentos para quantificação dos críticos térmicos os animais foram mortos
com uma superdose anestésica (proporção de 2:1 de Xilasina + Quetamina),
fixados com uma solução de formol 10%, e depositados na Coleção
Herpetológica do Laboratório de Evolução e Eco-fisiologia de Tetrápodes
(LEET – FFCLRP/USP).
5. Material e Métodos
31
A quantificação da sensibilidade térmica do desempenho locomotor foi
realizada por meio da obtenção das velocidades máximas atingidas nos testes
de desempenho locomotor em diferentes temperaturas. Os vídeos gerados nos
testes foram digitalizados no programa MATLAB versão R2008a para PC,
utilizando o módulo ‘dltdv3’ (Hedrick, 2008) para obter a distância percorrida
pelo animal quadro a quadro no vídeo. O tempo de corrida foi obtido com base
na velocidade de filmagem: por exemplo, em uma filmagem realizada a 500
quadros/segundo, cada quadro de corrida equivale a 0,002 segundos. Por fim,
conhecendo-se a distância percorrida e o tempo de corrida, foi calculada a
velocidade atingida em cada quadro do filme. A velocidade máxima foi
calculada como a média entre as dez maiores velocidades de cada corrida, a
fim de minimizar possíveis erros durante o processo de digitalização. A
velocidade máxima de cada indivíduo (em cada temperatura) foi calculada a
partir da média das velocidades máximas de cada corrida. Finalmente, a
velocidade máxima final de cada espécie, em cada temperatura experimental,
foi calculada como a média das velocidades máximas de cada indivíduo.
As curvas de sensibilidade térmica do desempenho locomotor foram
construídas em R (versão 2.9.2 para PC) por meio da função ‘NLS’ (Nonlinear
least square). Essa função realiza uma regressão não-linear baseada em um
modelo ou função matemática prévia, o que possibilita a previsão do
comportamento de determinada variável em função de outra (por exemplo,
como o desempenho de determinada atividade biológica responde em função
da variação na temperatura corpórea). No presente estudo foram utilizadas três
funções para regredir a velocidade máxima do desempenho locomotor contra a
5. Material e Métodos
32
temperatura corpórea em situação experimental: ‘Brière 1’ (Brière et al., 1999)
e ‘Performance’ (Huey & Stevenson, 1979), ambas sugeridas por Shi & Ge
(2010) como as melhores para investigar a sensibilidade térmica no
desempenho de atividades biológicas, e ‘Gaussiana’ (Angilletta, 2006).
A função ‘Briere 1’ é descrita por:
,
onde ‘a’ é um parâmetro da curva, ‘T’ é a temperatura corpórea, ‘m’ é a
temperatura crítica mínima e ‘n’ é a temperatura crítica máxima.
A função ‘Performance’ é dada por:
,
onde ‘k’, ‘a’ e ‘b’ são parâmetros da curva, ‘T’ é a temperatura corpórea, ‘m’ é a
temperatura crítica mínima e ‘n’ é a temperatura crítica máxima.
Finalmente, a função ’Gaussiana’ utilizada por Angilletta (2006) é
descrita por:
,
onde ‘a’, ‘b’ e ‘c’ são parâmetros da curva e ‘T’ é a temperatura corpórea.
5. Material e Métodos
33
As três funções foram utilizadas para analisar os dados de todas as
espécies, visto que não é possível saber a priori qual será a melhor função
para descrever a relação entre as variáveis. Posteriormente, para escolher o
melhor modelo para cada espécie, foi analisado o critério de informação de
Akaike (AIC). Usualmente, o r
2
de cada modelo é utilizado para a escolha, pois
pode ser considerado um indicativo da quantidade de variância explicada
(Angilleta, 2006; 2009). Contudo, modelos complexos com vários parâmetros
podem superestimar a variância dos dados, na medida em que podem
descrever a variância decorrente de erros, e não apenas a variância real
(Angilletta, 2009), ou seja, aquela que, no caso, seria relacionada apenas à
sensibilidade térmica. O AIC pode ser considerado um melhor indicativo para
escolher o modelo em relação ao r
2
, pois ele estima apenas a informação
perdida quando a análise é efetuada. Dessa forma, os modelos com menores
valores de AIC descrevem melhor a relação entre as variáveis.
5.4.2 Análises estatísticas
Todas as análises estatísticas filogenéticas dessa parte do presente
estudo foram baseadas em uma topologia modificada da filogenia de Frost et
al. (2001) que englobou as sete espécies para as quais foi possível obter dados
de sensibilidade térmica do desempenho locomotor (Figura 5). As temperaturas
ótimas de desempenho (To) para cada espécie foram calculadas no programa
Mathcad 14.0 para PC, a partir da derivada da função que melhor descreveu os
dados. Com o objetivo de testar a hipótese de coevolução entre parâmetros de
5. Material e Métodos
34
ecologia térmica e a fisiologia térmica, foram feitas regressões lineares de To
tanto com as temperaturas corpóreas de campo (Tc) quanto com as
temperaturas preferenciais (Tp) medidas em gradientes térmicos (dados
obtidos a partir de Kohlsdorf & Navas, 2006) utilizando o programa Estatística
8.0 para PC. Os equivalentes filogenéticos dessas análises foram
implementados por meio do programa MATLAB (versão R2008a para PC,
utilizando o módulo ‘REGRESSION_M’). As regressões entre To e Tp foram
realizadas apenas para seis espécies, visto que não há dados disponíveis na
literatura sobre Tp para Eurolophosaurus amathites.
Com o intuito de verificar a relação das temperaturas corpóreas de
atividade (Tc) e das temperaturas preferenciais (Tp) com a sensibilidade
térmica do desempenho locomotor, foram calculadas as velocidades teóricas
que os animais atingiriam nessas temperaturas, utilizando as funções ajustadas
aos dados no programa Mathcad 14.0 para PC; o mesmo procedimento foi
utilizado para cálculo do intervalo teórico de temperatura onde os animais
atingiriam 95% da capacidade máxima do desempenho locomotor de cada
espécie. Além disso, e com o objetivo de verificar uma possível associação
evolutiva entre os parâmetros termorregulatórios e a fisiologia térmica com a
zona de tolerância térmica, foram realizadas regressões convencionais e
filogenéticas de Tc, Tp, To, contra os críticos térmicos e o intervalo entre os
críticos (CTmáx - CTmín). Finalmente, a fim de elucidar o efeito do ambiente
térmico na evolução dos mecanismos termorregulatórios e da fisiologia térmica,
foram realizadas regressões convencionais e filogenéticas entre as
temperaturas operacionais versus Tc, Tp, To e críticos térmicos.
35
RESULTADOS
6. Resultados
36
6.1 Ecologia Térmica
O padrão geral de ecologia térmica da subfamília Tropidurinae foi
investigado a partir da análise das temperaturas corpóreas de atividade e das
temperaturas ambientais (do substrato e do ar) obtidas da literatura e
complementadas com dados registrados em coletas no campo (Tabela 2).
Conforme detalhado na seção ‘MATERIAL E MÉTODOS’, inicialmente foi
realizado um teste para detectar a presença de sinal filogenético significativo
na variável ‘Temperatura Corpórea de Atividade’, o que poderia ser utilizado
como indicativo da necessidade de correção filogenética nas análises devido à
problemática da dependência dos dados em estudos comparativos. Os
resultados indicaram forte influência da história evolutiva do grupo (dada por
eventos de cladogênese) na evolução dessa variável, independente do
comprimento de braço atribuído à topologia (Constante: p=0,002; Nee:
p=0,001). Esse padrão pode ser melhor visualizado na reconstrução de estado
ancestral dessa variável por meio dos padrões das cores da Figura 6. Devido à
significância do teste de sinal filogenético para a variável ‘Temperatura
Corpórea de Atividade’ todas as análises subseqüentes foram corrigidas por
meio de equivalentes filogenéticos das estatísticas convencionais.
Em geral, os lagartos da subfamília Tropidurinae podem ser
considerados como termorreguladores ativos, visto que mantêm a temperatura
corpórea diferente da temperatura do ar (Teste t: t=3,4589 p=0,0015). No
entanto, a regulação da temperatura corpórea é claramente influenciada pelo
ambiente térmico, dado que esta é maior em espécies que experimentam
6. Resultados
37
maiores temperaturas do substrato (Correlação convencional: p=0,0001,
r
2
=0,63; Figura 7a e 8a) e do ar (Correlação convencional: p=0,00007, r
2
=0,66;
Figura 7b e 8b). Quando informações sobre as relações evolutivas do grupo
foram incorporadas na análise, as correlações positivas entre as temperaturas
corpóreas e as temperaturas ambientais se mantiveram significantes
independentemente do comprimento de braço filogenético utilizado (Constante:
p=0,0004, r
2
=0,58; Nee: p=0,0026, r
2
=0,46).
6.2 Sensibilidade Térmica
As curvas de sensibilidade térmica do desempenho locomotor
construídas para espécies de lagartos tropiduríneos (Figura 9) possuem um
formato assimétrico semelhante ao descrito para diferentes parâmetros
organismais e fisiológicos em vertebrados ectotérmicos. Tais curvas foram
construídas utilizando-se as funções que mais se adequaram aos conjuntos de
dados (‘performance’ para Tropidurus psammonastes, T. itambere, T.
oreadicus e T. hispidus, e ‘Brière 1’ para Eurolophosaurus divaricatus, E.
amathites e T. torquatus), o que foi inferido a partir dos menores valores de AIC
para cada modelo (Tabela 3).
As temperaturas corpóreas experimentada no campo não parecem
maximizar o desempenho locomotor das espécies de Tropidurinae estudadas
(particularmente as provenientes de ambientes térmicos muito quentes), posto
que as temperaturas ótimas para o desempenho não são correlacionadas com
as temperaturas corpóreas de atividade (Tabela 4; Correlação convencional:
6. Resultados
38
p=0,4818, r
2
=0,1; Correlação filogenética [Comprimento de braço ‘Constante’]:
p=0,4305, r
2
=0,12; [Comprimento de braço ‘Nee’]: p=0,4569, r
2
=0,13). Essa
ausência de associação também foi observada quando temperaturas
preferenciais selecionadas em gradientes térmicos no laboratório (dados
retirados de Kohlsdorf & Navas, 2006) foram correlacionadas com as
temperaturas ótimas de desempenho (Tabela 4; Correlação convencional:
p=0,5294, r
2
=0,1; Correlação filogenética [Comprimentos de braço ‘Constante’]:
p=0,22, r
2
=0,34; [Comprimento de braço ‘Nee’]: p=0,1825 r
2
=0,39). Essa última
análise excluiu a espécie Eurolophosaurus amathites, pois não há dados de
temperatura preferencial disponíveis para essa espécie. No entanto, pode-se
perceber que tanto as temperaturas corpóreas quanto as temperaturas
preferenciais experimentadas por todas as espécies permitem o alcance de
porcentagens muito próximas ao desempenho máximo, sempre acima de 95%
da capacidade máxima do desempenho locomotor (Tabela 4).
6.3 Relações entre Ecologia e Sensibilidade Térmica
O ambiente térmico a que os lagartos estão sujeitos parece influenciar a
sensibilidade térmica do desempenho locomotor somente no que se refere à
zona de tolerância térmica (diferença entre as temperaturas críticas), na
medida em que as espécies presentes em ambientes com maiores
temperaturas operacionais máximas possuem os maiores valores de crítico
térmico mínimo (Correlação convencional: p=0,0289, r
2
=0,65; Tabela 5 e 6,
Figura 10a). Esse resultado foi obtido apenas nas análises estatísticas
6. Resultados
39
convencionais e não foi corroborado com os equivalentes filogenéticos em
nenhum dos comprimentos de braços filogenéticos utilizados. Contudo, como
duas vezes a diferença entre os likelihoods dos modelos é maior do que 3,841
(Modelo convencional = -20,3409; Modelo filogenético [comprimento de braço
‘Constante’] = -22,3489; Modelo filogenético [comprimento de braço ‘Nee’] = -
22,4287), o modelo convencional foi adotado como o que melhor explica os
dados analisados (ver seção ‘MATERIAL E MÉTODOS’).
Nesse mesmo sentido, aparentemente as alterações de sensibilidade
térmica associadas às mudanças de parâmetros ecológicos durante a
colonização de ambientes quentes ocorreram somente no crítico térmico
mínimo. A zona de tolerância térmica diminui com o aumento da temperatura
corpórea de atividade, e as espécies que apresentam temperatura corpórea
alta (Eurolophosaurus divaricatus e Tropidurus psammonastes) possuem a
menor zona de tolerância térmica (Correlação convencional: p=0,0211; r
2
=0,69;
Correlação filogenética [comprimento de braço ‘Constante’] p=0,0199; r
2
=0,69
[comprimento de braço ‘Nee’] p=0,0162; r
2
=0,72; Figura 10b), dado
principalmente por um crítico térmico mínimo maior (Tabela 6).
40
DISCUSSÃO
7. Discussão
41
A consideração de que ectotermos se beneficiam da regulação de sua
temperatura corpórea dentro de determinados intervalos térmicos emerge de
relatos da influência da temperatura corpórea sobre processos fisiológicos, e
presume que esse comportamento poderia aumentar o fitness dos organismos,
na medida em que temperaturas corpóreas ‘ideais’ poderiam maximizar o
desempenho das atividades organismais (Angilletta, 2009; Angilletta et al.,
2002a; Huey & Kingsolver, 1993). Nesse contexto, poderia se esperar que a
seleção natural favorecesse a evolução conjunta de aspectos da regulação da
temperatura corpórea com a sensibilidade térmica das atividades organismais.
O presente estudo investigou essa premissa em lagartos da subfamília
Tropidurinae, estudando a relação entre a ecologia térmica (variáveis
associadas a mecanismos termorregulatórios) e fisiologia térmica (sensibilidade
térmica do desempenho). Em linhas gerais, os resultados sugerem que as
temperaturas ótimas para o desempenho locomotor não se alteraram com a
colonização de ambientes mais quentes por linhagens Tropidurinae, de forma
que há um desacoplamento entre as temperaturas em que o desempenho é
maximizado e as temperaturas experimentadas no campo ou selecionadas em
um gradiente térmico. Entretanto, as curvas de sensibilidade térmica são
relativamente amplas, de forma que a maioria das espécies estudadas está
ativa em temperaturas nas quais o desempenho é próximo do máximo
(aproximadamente 95% do ótimo). Um resultado muito interessante a ser
destacado do presente estudo é a alteração nos críticos térmicos mínimos que
ocorreu em associação com a colonização de ambientes térmicos muito
quentes: as espécies que experimentam as maiores temperaturas no campo
7. Discussão
42
são as que possuem os menores intervalos entre os críticos térmicos, e isso
ocorre em função da elevação do crítico térmico mínimo (ou seja, espécies de
ambientes mais amenos resistem a temperaturas mínimas mais baixas,
embora seus críticos máximos sejam semelhantes aos observados em
espécies de ambientes quentes).
Lagartos tropiduríneos são conhecidos por utilizarem mecanismos
comportamentais no controle da temperatura corpórea a partir de fontes
externas de calor (Gandolfi & Rocha, 1998), de forma que a qualidade do
ambiente térmico pode ser muito relevante nos processos de termorregulação
nesses animais. As espécies dessa sub-família que estão expostas a
ambientes com temperaturas mais amenas, como as Florestas Equatoriais,
apresentam temperatura corpórea mais baixa em relação a espécies
associadas a ambientes com temperaturas mais altas e, geralmente, exibem
comportamento termorregulador moderado ou mesmo conformador (Howland
et al., 1989; Vitt & Zani, 1996; Vitt et al., 1997; Kohlsdorf & Navas, 2006).
Especula-se que nesse tipo de ambiente possam existir restrições térmicas
relacionadas com a escassez de sítios adequados à termorregulação
decorrente da pouca insolação das áreas abaixo do dossel florestal (Huey,
1974; Huey et al., 2010; Rocha et al., 2009). Em contraste, espécies
associadas a ambientes mais abertos estariam sujeitas a condições mais
favoráveis à termorregulação. Dessa forma, esses animais controlariam a
temperatura corpórea de maneira mais eficiente por meio de mecanismos
comportamentais (Van Sluys, 1992; Vitt et al., 1996; Rocha et al., 2009), o que
7. Discussão
43
provavelmente maximizaria o desempenho de atividades organismais mais
sensíveis a variação de temperatura.
A análise da sensibilidade térmica do desempenho locomotor realizada
no presente estudo sugere num primeiro momento que tanto as temperaturas
corpóreas de atividade (no campo) quanto as temperaturas preferenciais
(selecionadas em laboratório) não coincidem com as temperaturas em que o
desempenho locomotor dos lagartos tropiduríneos de ambientes abertos é
maximizado. Esse aparente descompasso entre a ecologia térmica e a
fisiologia térmica poderia resultar no desempenho subótimo de atividades
ecológicas que dependem do desempenho locomotor, com conseqüente
diminuição do fitness, como postulado em gekonídeos noturnos (Autumn et al.,
1997; Autumn et al., 1999; Huey et al., 1989). No entanto, é importante
ressaltar que a sensibilidade térmica pode diferir entre diversas atividades
organismais. Por exemplo, em lagartos Sceloporus undulatus a eficiência da
assimilação energética é mais sensível às variações de temperatura do que o
desempenho locomotor (Angilletta et al., 2002b). Em comparação, a ecologia
térmica e o comportamento termorregulatório das espécies de lagartos
tropiduríneos podem ter evoluído em associação com atividades que teriam
maior sensibilidade à variação da temperatura corpórea. Além disso, as duas
temperaturas corpóreas (de atividade no campo e selecionadas no gradiente
térmico) estão dentro do intervalo de temperatura em que o desempenho
predito de todas as espécies seria acima ou igual a 95% do máximo da
capacidade locomotora. Esse intervalo de temperatura é extenso em todas as
espécies, e tem amplitude de 5,3°C em Eurolophosaurus divaricatus até 11,5°C
7. Discussão
44
em Tropidurus psammonastes. É possível que esse formato mais amplo da
curva minimize possíveis prejuízos da variação da temperatura corpórea sobre
o desempenho de atividades ecológicas que dependem do desempenho
locomotor (Hertz et al., 1983) como, por exemplo, a manutenção de território
em espécies que possuem sistemas sociais complexos como Tropidurus
torquatus (Kohlsdorf et al., 2006).
As curvas de sensibilidade do desempenho locomotor também
evidenciam que as temperaturas ótimas de desempenho não diferem entre as
espécies de Tropidurinae estudadas, dado que espécies que habitam
ambientes muito quentes, como a Caatinga, apresentam curvas em que a
velocidade máxima de corrida é atingida nas mesmas temperaturas que
otimizam a locomoção das espécies de ambientes amenos. Nesse sentido, é
possível que as pressões seletivas resultantes de ambientes com altas
temperaturas não tenham influenciado a evolução do ponto máximo das curvas
de sensibilidade térmica do desempenho locomotor nos lagartos tropiduríneos,
seja porque a força das pressões seletivas não era extrema, seja porque
podem existir compromissos funcionais associados a uma mudança na
sensibilidade térmica da locomoção (Angilletta et al., 2003). Na realidade, nas
espécies estudadas as mudanças nas curvas de sensibilidade parecem
relacionadas ao desempenho em temperaturas mais amenas, na medida em
que se observa um aumento na temperatura crítica mínima em espécies
associadas à ambientes térmicos muito quentes (ou uma manutenção de
críticos térmicos mínimos menores em espécies que experimentam
7. Discussão
45
temperaturas mais frias, ao menos durante o período noturno ou em uma
estação específica do ano).
Um possível cenário de ausência ou relaxamento de pressões seletivas
favorecendo o desempenho em temperaturas baixas poderia explicar a
evolução de críticos térmicos mínimos maiores em espécies que raramente (ou
nunca) experimentam temperaturas baixas no campo. Organismos ectotermos
que possuem desempenho adequado numa ampla escala de temperatura
precisam manter um aparato metabólico diversificado, formado tanto por
enzimas com baixa estabilidade conformacional que funcionam em baixas
temperaturas, quanto por enzimas com alta conformabilidade, as quais são
funcionais apenas em temperaturas mais altas (Angilletta, 2009; Fields, 2001).
Contudo, para manter um aparato metabólico tão diversificado provavelmente
os organismos realocariam recursos que poderiam ser destinados a outras
atividades organismais (Angilletta et al., 2003). Dessa forma, em ambientes
com altas temperaturas, fenótipos que apresentem crítico térmico mínimo maior
poderiam ser favorecidos, por exemplo, devido a uma economia energética, já
que a energia necessária à manutenção de um aparato metabólico eficiente em
baixas temperaturas poderia ser realocada para outras atividades.
Os resultados do presente estudo apresentam evidências da
coadaptação entre ecologia e fisiologia térmica dentro de um cenário evolutivo
praticamente ausente na literatura vigente. A evolução de maiores
temperaturas críticas mínimas de desempenho em espécies que experimentam
as maiores temperaturas corpóreas de atividade no campo (mas que
7. Discussão
46
apresentam crítico térmico máximo semelhante ao de espécies associadas
com ambientes mais amenos) é um resultado inovador no estudo de
adaptações térmicas. Usualmente, estudos de adaptações térmicas em
espécies associadas a temperaturas ambientais altas ressaltam mudanças
apenas na temperatura ótima de desempenho e no crítico térmico máximo,
geralmente no sentido de aumentar a resistência e o desempenho em altas
temperaturas (Huey & Bennett, 1987; Huey & Kingsolver, 1993). Em espécies
de Tropidurinae de ambientes brasileiros não-florestais, as mudanças
observadas nas curvas de sensibilidade térmica do desempenho locomotor
parecem associadas à possíveis pressões (ou relaxamento dessas, em
espécies de ambientes muito quentes) referentes ao custo energético de
manutenção de um aparato metabólico que viabilize a atividade em um amplo
espectro de temperaturas ambientais.
TABELA
S
8. Tabelas
48
Tabela 1: Espécies utilizadas em cada tipo de análise com os respectivos números amostrais e fonte das informações.
SF: Análise de Sinal Filogenético (Tc); ET: Análise da Ecologia Térmica; ST: Análise da Sensibilidade Térmica do Desempenho Locomotor; N: número amostral; Dados
de Mircrolophus atacamensis, Eurolophosaurus nanuzae, Tropidurus spinulosus e Tropidurus etheridgei foram retirados de estudos que não citaram o número amostral.
Espécie Tipo de análise N Fonte dos dados
SF ET ST SF e/ou ET ST
Uranoscodon superciliosum X X 48 Howland et al., 1990.
Microlophus atacamensis X X Vidal et al., 2002.
Eurolophosaurus divaricatus X X X 38 10 Este estudo e Kohlsdorf & Navas, 2006.
Eurolophosaurus amathites X X X 12 10 Este estudo.
Eurolophosaurus nanuzae X Kiefer et al., 2005.
Uracentron flaviceps X X 22 Vitt & Zani, 1996.
Plica umbra X X 31 Vitt et al., 1997.
Plica plica X X 03 Vitt, 1991b.
Tropidurus spinulosus X X Martori & Aun, 1994; Cruz, 1998 apud Kiefer et al., 2005.
Tropidurus melanopleurus X X 18 Perez-Mellado & De La Riva, 1993.
Tropidurus guarani X 34 Juliana Terra, dados não publicados.
Tropidurus semitaeniatus X X 199 Vitt, 1995.
Tropidurus hygomi X X 42 Kohlsdorf & Navas, 2006; Vargens et al., 2008.
Tropidurus itambere X X X 283 12 Este estudo; Faria & Araujo, 2004; Kohlsdorf & Navas, 2006.
Tropidurus psammonastes X X X 36 9 Este estudo; Kohlsdorf & Navas, 2006.
Tropidurus etheridgei X Cruz 1998 apud Kiefer et al., 2005.
Tropidurus montanus X 18 Van Sluys et al., 2004.
Tropidurus insulanus X X 51 Kohlsdorf & Navas, 2006 (Colli, dados não publicados).
Tropidurus oreadicus X X X 293 9 Este estudo; Colli & Paiva, 1997; Faria & Araujo, 2004; Vitt, 1993.
Tropidurus hispidus X X X 306 8 Este estudo; Colli & Paiva, 1997; Van Sluys et al., 2004; Vitt, 1995; Vitt & Carvalho, 1995; Vitt et al., 1996.
Tropidurus torquatus X X X 268 9
Este estudo; Bergalo & Rocha, 1993; Felappi, 2009; Gandolfi & Rocha, 1998; Hatano et al., 2008; Kohlsdorf &
Navas, 2006; Ribeiro et al., 2008; Teixera-Filho et al., 1996 apud Rocha, 2009;.
8. Tabelas
8. Tabelas
49
Tabela 2: Dados gerais das temperaturas corpóreas e ambientais de todas as espécies estudadas.
Espécies
Temperatura
Corpórea
Média
EP
Temperatura
Média do Ar
EP
Temperatura
Média do
Substrato
EP
Uranoscodon superciliosum
26,60 0,26 25,86 0,27 25,95 0,32
Microlophus atacamensis
24,35 0,46 19,85 0,57 23,60 0,57
Eurolophosaurus divaricatus
36,95 0,60 33,19 1,90 34,74 4,23
Eurolophosaurus amathites
34,32 0,74 32,65 0,69 33,46 1,40
Eurolophosaurus nanuzae
34,10
____
____
____
___
_
____
Uracentron flaviceps
31,20 0,60 27,60 0,30 27,90 0,30
Plica umbra
29,10 0,50 28,00 0,20 28,00 0,30
Plica plica
30,67 0,87 27,43 1,73 27,67 1,77
Tropidurus spinulosus
32,25
____
31,40
____
35,80
____
Tropidurus melanopleurus
33,10 0,45 27,20 0,78 30,90 0,59
Tropidurus guarani
29,43 0,52 29,05 0,57
____
Tropidurus semitaeniatus
37,10 0,15 32,10 0,15 35,80 0,15
Tropidurus hygomi
34,17 1,77 31,40 0,41 30,70 0,41
Tropidurus itambere
32,53 0,78 26,76 0,54 27,55 0,35
Tropidurus psammonastes
35,83 0,90 31,45 0,62 31,42 1,29
Tropidurus etheridgei
35,80
____
____
____
____
____
Tropidurus montanus
31,70 0,69 24,40 0,78
____
____
Tropidurus insulanus
34,52 0,34 28,14 0,53 30,01 1,35
Tropidurus oreadicus 34,05 0,62 28,04 0,56 30,45
1,51
Tropidurus hispidus
34,51 0,57 29,84 1,30 33,11 0,79
Tropidurus torquatus
33,38 0,79 25,78 0,79 27,35 3,26
EP: Erro Padrão; Dados não disponíveis na literatura são indicados com traço
8. Tabelas
8. Tabelas
50
Tabela 3: Valores de AIC (Critério de Informação de Akaike) das funções utilizadas para
descrever a sensibilidade térmica do desempenho locomotor.
Funções
Performance Briere1 Gauss
Espécies
Eurolophosaurus divaricatus
____
74,92*
83,54
Eurolophosaurus amathites
____
72,77* 87,03
Tropidurus psammonastes
45,84*
78,76
84,79
Tropidurus itambere
51,74* 59,40 80,09
Tropidurus oreadicus
48,85*
66,89
82,15
Tropidurus hispidus
44,56* 67,74 84,03
Tropidurus torquatus
70,55
68,41*
86,13
* indica valores menores de AIC para determinada espécie. O traço indica que não foi possível
modelar os dados de determinada espécie para a função.
Tabela 4: Dados da ecologia e sensibilidade térmica utilizados na investigação da hipótese de
coadaptação.
Espécies Tc Tp To
Intervalo de
Temperatura
95% do máximo
Eurolophosaurus divaricatus
36,95 36,24 35,46 32,58 37,86
Eurolophosaurus amathites
34,32
____
35,80
32,51
38,49
Tropidurus psammonastes
35,83 34,48 34,46 26,96 38,46
Tropidurus itambere
32,53
33,22
36,16
32,23
38,61
Tropidurus oreadicus
34,05 37,10 36,50 31,58 38,80
Tropidurus hispidus
34,51
34,47
36,94
32,00
39,30
Tropidurus torquatus
33,38 36,08 35,07 31,63 37,89
Tc: Temperatura corpórea de atividade; Tp: Temperatura preferencial (retirada Kohlsdorf &
Navas, 2006); To: Temperatura ótima para o desempenho locomotor.
8. Tabelas
51
51
Tabela 5: Temperaturas operacionais em microhábitats ensolarados e sombreados para as localidades de coleta das espécies utilizadas no estudo da
sensibilidade térmica do desempenho locomotor.
Espécies Localidades
Á
reas ensolaradas
Áreas sombreadas
Mín Máx Média EP Mín Máx Média EP
E. divaricatus – T. psammonastes
Ibiraba – BA (Caatinga) 22,43 56,80 38,85 0,62 23,00 32,97 29,24 0,25
E. amathites
Cacimbas – BA (Caatinga) 26,52 62,42 44,18 0,63 25,85 43,72 35,27 0,19
T. itambere
Atibaia – SP (Cerrado) 22,80 38,18 29,68 0,62 21,38 25,58 23,63 0,27
T. oreadicus
Pirenópolis – GO (Cerrado) 18,54 48,36 36,97 0,48 19,67 37,87 30,93 0,41
T. hispidus
Cacimbas – BA (Caatinga) 27,04 50,81 38,90 0,33 27,70 39,10 32,10 0,14
T. torquatus
Piracicaba – SP (Cerrado) 14,20 46,40 30,48 0,69 13,60 35,10 24,17 0,56
Mín: Média entre as temperaturas mínimas de cada dia de registro de cada modelo; Máx: Média entre as temperaturas máximas de cada dia de registro de
cada modelo; EP: Erro padrão; As temperaturas operacionais médias foram calculadas com base na média das temperaturas diárias (7-18h) de cada dia de
registro de cada modelo.
Tabela 6: Média e erro padrão das temperaturas críticas do desempenho locomotor.
Espécies Ctmáx EP Ctmín EP Ctmáx – Ctmín
Eurolophosaurus divaricatus
42,56 0,25 11,77 0,93 30,79
Eurolophosaurus amathites
43,20 0,25 10,56 0,65 32,64
Tropidurus psammonastes
43,28 0,31 10,10 0,98 33,18
Tropidurus itambere
42,85 0,20 6,98 0,71 35,87
Tropidurus oreadicus
41,83 0,20 9,20 1,18 32,63
Tropidurus hispidus
42,48 0,28 7,80 0,53 34,68
Tropidurus torquatus
42,84 0,25 7,18 0,45 35,66
CTmáx: Temperatura crítica máxima; CTmín: Temperatura crítica mínima; EP: Erro padrão.
8. Tabelas
52
FIGURAS
9. Figuras
53
Temperatura Corpórea
Desempenho/Fitness
C
Desempenho/Fitness
Temperatura Corpórea
A
Temperatura Corpórea
Desempenho/Fitness
B
Temperatura Corpórea
Desempenho/Fitness
Figura 1: Esquema ilustrando o efeito da temperatura corpórea no desempenho
organismal/Fitness (modificado de Huey & Kingsolver, 1993).
Figura 2: Possíveis cenários evolutivos de mudanças na sensibilidade térmica de
atividades organismais/Fitness que poderiam ocorrer associadas a pressões seletivas
de ambientes que apresentam altas temperaturas ambientais (modificado de Huey &
Kingsolver, 1993).
9. Figuras
54
Figura 3: Espécies utilizadas no estudo da sensibilidade térmica do desempenho
locomotor e os respectivos locais de coleta.
Tropidurus psammonastes Ibiraba - Bahia
Eurolophosaurus amathites Cacimbas/Xique-xique - Bahia
Eurolophosaurus divaricatus Ibiraba - Bahia
Tropidurus itambere Atibaia - São Paulo
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
Silva, T. F.
Zampieri, F. A. M.
9. Figuras
55
Continuação Figura 3: Espécies utilizadas no estudo da sensibilidade térmica do
desempenho locomotor e os respectivos locais de coleta.
Tropidurus oreadicus Pirenópolis - Goiás
Tropidurus torquatus Piracicaba - São Paulo
Tropidurus hispidus Cacimbas/Xique-xique - Bahia
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
do Valle, A. C.
Galvani, F.
Galvani, F.
Zampieri, F. A. M.
9. Figuras
56
56
Figura 4: Hipóteses filogenéticas para a subfamília Tropidurinae modificadas da figura 6 de Frost et al. (2001); (A): Hipótese utilizada no teste
para detectar sinal filogenético; (B): Hipótese utilizada na análise da Ecologia Térmica.
(A)
(B)
9. Figuras
9. Figuras
57
(B)
57
Figura 5: Hipóteses filogenéticas para a subfamília Tropidurinae modificadas da figura 6 de Frost et al. (2001); A: Hipótese utilizada nas
regressões entre parâmetros de ecologia térmica versus a fisiologia térmica; B: Hipótese utilizada na regressão da Temperaturas preferenciais
(selecionadas em laboratório; Kohlsdorf & Navas, 2006) versus a fisiologia térmica. Essa análise excluiu Eurolophosaurus amathites devido a
falta de dados para essa espécie no estudo de Kohlsdorf & Navas (2006).
(A)
9. Figuras
9. Figuras
58
Figura 6: Reconstrução do estado ancestral da variável Temperatura Corpórea de
Atividade.
+
_
9. Figuras
59
Uranoscodon
M.
atacamensis
E.
divaricatus
E.
amathites
U.
flaviceps
P.
umbra
P.
plica
T.
melanopleurus
T.
spinulosus
T.
semitaeniatus
T.
hygomi
T.
itambere
T.
torquatus
T.
insulanus
T.
oreadicus
T.
hispidus
T.
psammonastes
(B)
59
Figura 7: Associação entre a evolução da temperatura corpórea de atividade com as temperaturas do substrato (A) e do ar (B)
experimentadas.
Uranoscodon
M.
atacamensis
E.
divaricatus
E.
amathites
U.
flaviceps
P.
umbra
P.
plica
T.
melanopleurus
T.
spinulosus
T.
semitaeniatus
T.
hygomi
T.
itambere
T.
torquatus
T.
insulanus
T.
oreadicus
T.
hispidus
T.
psammonastes
(A)
Temperatura C
orpórea
Temperatura do Substrato
Temperatura
do Ar
+
_
Temperatura Corpórea
9. Figuras
9. Figuras
60
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Temperatura do Substrato (°C)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Figura 8: Relação entre a temperatura corpórea de atividade e as temperaturas do
substrato (A) e do ar (B) em dezessete espécies de lagartos da subfamília
Tropidurinae.
Temperatura Corpórea de Atividade (°C)
(A)
(B)
0 5 10 15 20 25 30 35
Temperatura do Ar (°C)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
9. Figuras
61
Figura 9: Curvas de sensibilidade térmica do
desempenho locomotor para sete espécies
de lagartos Tropiduríneos. Função
‘Performance’ utilizada em Tropidurus
psammonastes, T. itambere, T. oreadicus e
T. hispidus; Função ‘Brière 1’ utilizada em
Eurolophosaurus divaricatus, E. amathites e
T. torquatus.
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
350
Velocidade Máxima (cm/s)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
Velocidade Máxima (cm/s)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
350
Velocidade Máxima (cm/s)
Eurolophosaurus divaricatus Eurolophosaurus amathites
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
350
400
Velocidade Máxima (cm/s)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
Velocidade Máxima (cm/s)
Tropidurus psammonastes
Tropidurus itambere
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
Velocidade Máxima (cm/s)
5 10 15 20 25 30 35 40 45
Temperatura (°C)
0
50
100
150
200
250
300
Velocidade Máxima (cm/s)
Tropidurus oreadicus
Tropidurus hispidus
Tropidurus torquatus
9. Figuras
62
0 10 20 30 40 50 60 70
Temp. Operacional Máxima no Sol (°C)
0
2
4
6
8
10
12
14
Crítico Térmico Mínimo (°C)
32 33 34 35 36 37 38
Temperatura Copórea de Atividade (°C)
30
31
32
33
34
35
36
37
CT. máx. - CT. mín. (°C)
Figura 10: (A): Relação entre o crítico térmico mínimo e as temperaturas operacionais
máximas em regiões ensolaradas; (B): Relação entre a zona de tolerância térmica
(CT. máx. – CT. mín.) e a temperatura corpórea de atividade.
(A)
(B)
63
REFERÊNCIAS
BIBLIOGRÁFICAS
10. Referências Bibliográficas
64
Adolph, S. C., 1990. Influence of behavioral thermoregulation on microhabitat
use by two Sceloporus lizards. Ecology. 71(1):315-327.
Angilletta, M. J., 2001. Thermal and physiological constraints on energy
assimilation in a widespread lizard (Sceloporus undulatus). Ecology.
82(11):3044-3056
Angilletta, M. J., 2006. Estimating and comparing thermal performance curves.
Journal of Thermal Biology. 31(7):541-545.
Angilletta, M. J., 2009. Thermal adaptation: a theoretical and empirical
synthesis. Oxford University Press Inc., New York, 304pp.
Angilletta, M. J.; Niewiarowski, P. H.; Navas, C. A., 2002a. The evolution of
thermal physiology in ectotherms. Journal of Thermal Biology 27(4):249-
268.
Angilletta, M. J.; Hill, T.; Robson M. A., 2002b. Is physiological performance
optimized by thermoregulatory behavior?: a case study of the eastern
fence lizard, Sceloporus undulates. Journal of Thermal Biology 27:199-
204
Angilletta, M. J.; Wilson, R. S.; Navas, C. A.; James, R. S., 2003. Tradeoffs and
the evolution of thermal reaction norms. Trends in Ecology & Evolution.
18(5):234-240.
Angilletta, M. J.; Bennett, A. F.; Guderley, H.; Navas, C. A.; Seebacher, F. and
Wilson, R. S., 2006. Coadaptation: a unifying principle in evolutionary
thermal biology. Physiological and Chemical Zoology 79(2):282-294.
Arad, Z., 1995. Physiological responses to increasing ambient temperature in
three ecologically different, congeneric lizards (Gekkoninae: Ptyodactylus).
Comp. Biochem. Physiol. 112A(2):305-311.
Autumn K.; Farley, C. T.; Emshwiller. M.; Full. R. J., 1997. Low cost of
locomotion in the banded Gecko: a test of the nocturnality hypothesis.
Physiological Zoology. 70(6):660-9.
Autumn, K.; Jindrich, D.; DeNardo, D.; Mueller, R., 1999. Locomotor
performance at low temperature and the evolution of nocturnality in
geckos. Evolution. 53(2):580-599.
10. Referências Bibliográficas
65
Ayers, D.Y.; Shine, R., 1997. Thermal influences on foraging ability: body size,
posture and cooling rate of an ambush predator, the python Morelia
spilota. Functional Ecology 11:342-347.
Barros, F. C.; Carvalho, J. E.; Abe, A. S.; Kohlsdorf, T., 2010. Fight versus
flight: the interaction of temperature and body size determines
antipredator behavior. Animal behavior. 79:83-88.
Bauwens, D.; Hertz, P. E. and Aurora C. M., 1996. Thermoregulation in a
Lacertid Lizard: The relative contributions of distinct behavioral
mechanisms. Ecology. 77(6):1818-1830.
Bergallo, H. G.; Rocha, C. F. D., 1993. Activity patterns and body temperatures
of two sympatric (Tropidurus torquatus and Cnemidophorus ocellifer)
lizards with different foraging tactics in southeastern Brazil. Amphibia-
Reptilia. 14: 312-315.
Blomberg, S. P.; Garland, T., 2002. Tempo and mode in evolution: phylogenetic
inertia, adaptation and comparative methods. Journal of Evolutionary
Biology. 15(6):899-910.
Blomberg, S. P.; Garland, T. Jr.; Ives, A. R.; 2003. Testing for phylogenetic
signal in comparative data: behavioral traits are more labile. Evolution
57:717-745.
Brière, J.-F.; Pracros, P.; LeRoux, A. Y.; Pierre, J. S., 1999. A novel rate model
of temperature-dependent development for arthropods. Environmental
Entomology. 28:22–29.
Colli, G. R; Paiva, M. S., 1997. Estratégias de forrageamento e termorregulação
em lagartos do Cerrado e Savanas Amazônicas. In: Contribuição ao
conhecimento ecológico do cerrado. Editora UnB/ECL, Brasília, DF.
Conrad, J. L.; Rieppel, O.; Grande, L., 2007. A green river (Eocene) Polychrotid
(Squamata: Reptilia) and a re-examination of iguanian systematics.
Journal of Paleontology. 81(6):1365-1373.
Díaz, J. A.; Díaz-Uriarte R. and Rodríguez, A., 1996. Influence of behavioral
thermoregulation on the use of vertical surfaces by Iberian wall lizards
Podarcis hispanica. Journal of Herpetology 30(4):548-552.
10. Referências Bibliográficas
66
Díaz, J. A. and Cabezas-Díaz, S., 2004. Seasonal variation in the contribution
of different behavioral mechanism to lizard thermoregulation. Functional
Ecology 18:867-875.
Etheridge, R.; De Queiroz, K., 1988. A phylogeny of Iguanidae. In: Estes, R.
and Pregill G. K., Eds., Phylogenetic relationships of the lizard families:
Essays commemorating Charles L. Camp. Pp. 268-283. Stanford
University Press.
Evans E. S., 2003. At the feet of the dinosaurs: the early history and radiation of
lizards. Biological Reviews. 78:513-551.
Faria, R. G.; Araujo, A. F. B., 2004. Sintopy of two Tropidurus lizard species
(Squamata: Tropiduridae) in a rocky cerrado habitat in central Brazil.
Brazilian Journal of Biology. 64(4):775-786.
Felsenstein, J., 1985. Phylogenies and the comparative method. American
Naturalist 125:1-15.
Fields, P. A., 2001. Protein function at thermal extremes: balancing stability and
flexibility. Comparative Biochemistry and Physiology A. 129:417–431.
Frost, D. R., 1992. Phylogenetic analysys and taxonomy the Tropidurus group
of lizards (Iguania:Tropiduridae). American Museum of Novitates 3033.
68p.
Frost, D. R.; Etheridge R., 1989. A phylogenetic analysis and taxonomy
ofiguanian lizards (Reptilia:Squamata). Miscelaneous Publication of the
Museum of Natural History of the University of Kansas 81:1-65.
Frost, D. R.; Rodrigues, M. T. and Grant, T., 2001. Phylogenetics of the lizard
genus Tropidurus (Squamata: Tropiduridae: Tropidurinae): direct
optimization, descriptive efficiency, and sensitivity analysis of congruence
between molecular data and morphology. Molecular Phylogenetics and
Evolution 21:352-371.
Fry, B. G.; Vidal, N.; Norman, J. A.; Vonk, F. J.; Scheib, H.; Ramjan, S. F. R.;
Kuruppu, S.; Fung, K.; Hedges, S. B.; Richardson, M. K.; Hodgson, W. C.;
Ignjatovic, V.; Summerhayes, R.; Kochva, E., 2005. Early evolution of the
venom system in lizards and snakes. Nature 04328 1-4.
10. Referências Bibliográficas
67
Gandolfi, S. M.; Rocha, C. F. D., 1998. Orientation of thermoregulating
Tropidurus torquatus (Sauria: Tropiduridae) on termite mounds. Amphibia-
Reptilia. 19:319-323.
Garland, T. Jr.; Dickerman, A. W.; Janis, C. M.; Jones, J. A., 1993.
Phylogenentic analysis of covariance by computer simulation. Systematic
Biology 42:265-292.
Garland, T.; Huey, R. B. and Bennett, A. F., 1991. Phylogeny and coadaptation
of thermal physiology in lizards: a reanalysis. Evolution 45(9):1969-1975.
Garland, T.; Dickerman, A. W.; Janis, C. M.; Jones, J. A., 1993. Phylogenetic
analysis of covariance by computer simulation. Systematic Biology.
42(3):265-292.
Garland, T.; Bennett, A. F.; Rezende, E. L., 2005. Phylogenetic approaches in
comparative physiology. Journal of Experimental Biology. 208:3015-3035.
Grizante, M. B.; Navas C. A.; Garland, T.; Kohlsdorf, T., 2010. Morphological
evolution in Tropidurinae squamates: an integrated view along a
continuum of ecological settings. Journal of Evolutionary Biology. 23:98-
111.
Harvey, M. B.; Gutberlet, R. L. Jr., 2000. A phylogenetic analysis of the
tropidurinae lizards (Squamata:Tropiduridae), including new characters of
squamation and epidermal microstructure. Zoological Journal of Linnean
Society 128:189-233.
Hatano, F. H.; Vrcibradic, D.; Galdino, C. A. B.; Cunha-Barros, M.; Rocha, C. F.
D.; Van Sluys, M., 2001. Thermal ecology and activity patterns of the
lizard community of the restinga of Jurubatiba,Macaé, RJ. Revista
Brasileira de Biologia. 61(2):287-294.
Hedrick, T. L., 2008. Software techniques for two- and three-dimensional
kinematic measurements of biological and biomimetic systems.
Bioinspiration & Biomimetics 3:1-6.
Hertz, P. E.; Hernadez, A. A.; Vazquez, J. R.; Rivera, W. T.; Vives, L. V., 1979.
Geographical variation of heat sensitivity and water loss rates in the
tropical lizard, Anolis gundlachi. Comparative Biochemistry and Physiology
Part A. 62(4):947-953.
10. Referências Bibliográficas
68
Hertz, P. E.; Huey, R. B. and Nevo, E., 1982. Fight versus flight: body
temperature influences defensive responses of lizards. Animal Behavior.
30:676-679.
Hertz, P. E.; Huey, R. B.; Nevo, E., 1983. Homage to Santa Anita: thermal
sensitivity of sprint speed in agamid lizards. Evolution. 37(5):1075-1084.
Hochachka, P. W.; Somero, G. N., 2002. Biochemical adaptation: mechanism
and process in physiological evolution. Oxford University Press Inc., New
York, 466pp.
Howland J. M.; Vitt, L. J.; Lopez, P. T., 1990. Life on the edge: the ecology and
life history of the tropidurine iguanid lizard Uranoscodon superciliosum.
Canadian Journal of Zoology. 68:1366-1373.
Huey, R. B., 1974. Behavioral thermoregulation in lizards: Important of
associated costs. Science. 184:1001-1003.
Huey R. B.; Slatkin, M., 1976. Cost and benefits of lizard thermoregulation. The
Quarterly Review of Biology. 51(3):363-384.
Huey, R. B.; Stevenson, R. D., 1979. Integrating thermal physiology and
ecology of ectotherms. American Zoologist 19:357-366.
Huey, R. B. and Bennett, A. F., 1987. Phylogenetic studies of coadaptation:
preferred temperatures versus optimal performances temperatures of
lizards. Evolution 41(5):1098-1115.
Huey, R. B. and Kingsolver, J. G., 1989. Evolution of thermal sensitivity of
ectotherm performance. Trend in Ecology and Evolution 4(5):131-135.
Huey, R. B and Kingsolver, J. G., 1993. Evolution of resistance to high
temperature in ectotherms. The American Naturalist. 142:21-23.
Huey, R. B.; Niewiarowski, P. H.; Kaufmann, J.; Herron, J. C., 1989. Thermal
biology of nocturnal ectotherms: is sprint performance of geckos maximal
at low body temperatures? Physiological Zoology. 62:488–504.
Huey, R. B.; Deutsch, C. A.; Tewksbury, J. J.; Vitt, L. J.; Hertz, P. E.; Pérez, H.
J. A.; Garland, T., 2010. Why tropical forest lizards are vulnerable to
climate warming. Proceedings. Proceedings of the Royal Society B.
276(1664):1939-48.
10. Referências Bibliográficas
69
Jordan, M. A.; Snell, H. L., 2008. Historical fragmentation of islands and genetic
drift in populations of Galápagos lava lizards (Microlophus albemarlensis
complex). Molecular Ecology. 17(5):1224-1237.
Kiefer, M. C.; Van Sluys, M.; Rocha, C. F. D., 2005. Body temperatures of
Tropidurus torquatus (Squamata, Tropduridae) from coastal populations:
do body temperatures vary along their geographic range? Journal of
Thermal Biology. 30:449-456.
Kohlsdorf, T.; Garland T. Jr. and C. A. Navas. 2001. Limb and tail lenghts in
relation to substrate usage in Tropidurus lizards. Journal of Morphology.
248:151-164.
Kohlsdorf, T. and Navas, C. A., 2006. Ecological constraints on the evolutionary
association between field and preferred temperatures in Tropidurianae
lizards. Evoutionary. Ecology 20(6):549-564.
Kohlsdorf, T.; Ribeiro, J. M.; Navas, C. A., 2006. Territory quality and male
dominance in Tropidurus torquatus (Squamata, Tropiduridae).
Phyllomedusa 5(2):109-118.
Kohlsdorf, T.; Grizante, M. B.; Navas, C. A.; Herrel, A., 2008. Head shape
evolution in Tropidurinae lizards: does locomotion constrain diet? Journal
of Evolutionary Biology. 21:781-790.
Lee M. S. Y., 1998. Convergent evolution and character correlation in burrowing
reptiles: towards a resolution of squamate relationships. Biological Journal
of the Linnean Society. 65(4):369-453.
Lee, M. S. Y., 2005. Squamate phylogeny, taxon sampling, and data
congruence. Organisms, Diversity & Evolution. 5:25-45
Maddison, W. P.; D. R. Maddison. 2004. http:// mesquiteproject.org.
Martín, J.; Lopez, P., 1999. An experimental test of the costs of antipredatory
refuge use in the wall lizard , Podarcis muralis. Oikos. 84(3):499-505.
Martori, R.; Aun, L., 1994. Aspects of the ecology of a population of Tropidurus
spinulosus. Amphibia-Reptilia. 15:317-326.
Navas, C. A., 1996. Metabolic physiology, locomotor performance, and thermal
niche breadth in neotropical anurans. Physiological Zoology. 69(6):1481-
1501.
10. Referências Bibliográficas
70
Navas, C. A., 2003. Herpetological diversity along Andean elevational
gradients: links with physiological ecology and evolutionary physiology.
Comparative Biochemistry and Physiology Part A 133:469-485.
Perez-mellado, V.; De la Riva, I., 1993. Sexual size dimorphism and ecology:
the case of a tropical lizard, Tropidurus melanopleurus
(Sauria:Tropiduridae) Copeia. 4:969-976.
Pough, F. H.; Andrews, R. M.; Cadle, J. E.; Crump, M. L.; Savitzky, A. H.; Wells,
K. D., (eds) 1998. Herpetology. Prentice Hall Inc, New Jersey, 577pp.
Purvis, A.; Garland, T., 1993. Polytomies in Comparative Analyses of
Continuous Characters. Systematic Biology. 42(4):569-575.
R Development Core Team (2009). R: A language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna,
Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL http://www.R-project.org.
Ribeiro, L. B.; Gomides, S. C.; Santos, A. O.; Souza, B. M., 2008.
Thermoregulatory behavior of the saxicolous lizard, Tropidurus torquatus
(Squamata, Tropiduridae), in a rocky outcrop in Minas Gerais, Brazil.
Hepetological Conservation and Biology. 3(1):63-70.
Rocha, C. F.; Dutra, G. F.; Vrcibradic, D.; Menezes, V. A., 2002. The terrestrial
reptile fauna of the Abrolhos Archipelago: species list and ecological
aspects. Brazilian Journal of Biology 62(2):285-91.
Rocha C.F.; Sluys M.V.; Vrcibradic D.; Kiefer, M. C.; Menezes, V. A.; Siqueira,
C. C., 2009. Comportamento de termorregulação em lagartos brasileiros.
Oecologia Brasileira. 13(1):115-131.
Rodrigues, M. T., 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do
grupo torquatus ao sul do Rio Amazonas (Sauria, Iguanidae). Arq. Zool.
São Paulo 31: 1–230.
Rodrigues, M. T., 1988. Distribution of lizards of the genus Tropidurus in Brazil
(Sauria, Iguanidae). In “Proceedings of a Workshop on Neotropical
Distribution Patterns” (W. R. Heyer and P. E. Vanzolini, Eds.), pp. 305–
315. Acad. Brasil. Ciência, Rio de Janeiro.
Seebacher F. and Franklin, C. E., 2005. Physiological mechanisms of
thermoregulation in reptiles: a review. Journal of Comparative Physiology.
175:533-541.
10. Referências Bibliográficas
71
Shi, P.; Ge, F., 2010. A comparison of different thermal performance functions
describing temperature-dependent development rates. Journal of Thermal
Biology. 35(5):225-231.
Townsend, T. M.; Larson, A.; Louis, E.; Macey, J. R., 2004. Molecular
phylogenetics of squamata: the position of snakes, amphisbaenians, and
dibamids, and the root of the squamate tree. Systematic biology.
53(5):735-757.
Van Berkum, F. H., 1988. Latitudinal patterns of the thermal sensitivity of sprint
speed in lizards. The American Naturalist. 132(3):327-343.
Van Sluys, M., 1992. Aspectos da ecologia do lagarto Tropidurus itambere
(Tropiduridae), em uma área do sudeste do Brasil. Revista Brasileira de
Biologia. 52(1):181-185.
Van Sluys M.; Rocha, C. F. D.; Vrcibradic, D.; Galdino, C. A. B.; Fontes, A. F.,
2004. Diet, activity, and microhabitat use of two syntopic tropidurus
species (Lacertilia: Tropiduridae) in Minas Gerais, Brazil. Journal of
Herpetology. 38(4):606-611.
Vargens, M. M. F.; Dias E. J. R.; Lira-da-Silva, R. J., 2008. Ecologia térmica ,
período de atividade e uso de microhabitat do lagarto Tropidurus hygomi (
Tropiduridae ) na restinga de Abaeté, Salvador, Bahia, Brasil. Bol. Mus.
Biol. Mello Leitão. 23:143-156.
Vidal, M.; Ortiz, J. C.; Labra, A., 2002. Sexual and age differences in ecological
variables of the lizard Microlophus atacamensis (Tropiduridae) from
northern Chile. Revista Chilena de Historia Natural. 75:283-292.
Vidal, N.; Hedges, S. B., 2005. The phylogeny of squamate reptiles (lizards,
snakes, and amphisbaenians) inferred from nine nuclear protein-coding
genes. Evolution. 328:1000-1008.
Vitt, L. J., 1991. Ecology and life history of the scansorial arboreal lizard Plica
plica (Iguanidae) in Amazonian Brazil. Canadian Journal of Zoology.
69:504-511.
Vitt, L. J., 1993. Ecology of isolated open-formation Tropidurus (Reptilia:
Tropidurudae) in Amzonian lowland rain forest. Canadian Journal of
Zoology. 71:2370-2390.
10. Referências Bibliográficas
72
Vitt, L. J., 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast
Brazil. Ocasional Papers of the Oklahoma Museum of Natural History. 1:1-
29.
Vitt, L. J.; Carvalho, C. M., 1995. Niche partioning in a tropical wet season:
lizards in the lavrado area of northern Brazil. Copeia. 1995(2):305-329.
Vitt, L. J.; Zani, P. A., 1996. Ecology of the elusive tropical lizard Tropidurus
[=Uracentron] flaviceps (Topiduridae) in lowland rain forest of Ecuador.
Herpetologica. 52(1):121-132.
Vitt, L. J.; Zani, P. A.; Caldwell, J. P., 1996. Behavioral ecology of Tropidurus
hispidus on isolated rock outcrops in Amazonia. Journal of Tropical
Ecology 12:81-101.
Vitt L. J.; Zani, P. A.; Ávila-Pires, T. C. S., 1997. Ecology of the arboreal
tropidurid lizard Tropidurus (equals Plica) umbra in the Amazon region.
Canadian Journal of Zoology. 75:1876-1882.
Wiederhecker, H. C.; Pinto, A. C. S.; Colli, G. R., 2002. Reproductive ecology of
Tropidurus torquatus (Squamata:Tropidurinae) in the highly seasonal
Cerrado biome of central Brazil. Journal of Herpetology 36(1):82-91
Zar, J. H., 1999. Bioestatistical Analysis. 4ª ed. Prentice Hall, Englewood Cliffs,
New Jersey, USA, 663 pp.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
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