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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO MARANHÃO - UEMA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGROECOLOGIA
CURSO DE MESTRADO EM AGROECOLOGIA
MICHELA COSTA BATISTA
RESPOSTA DA COMUNIDADE DE VESPAS E
ABELHAS SOLITÁRIAS (INSECTA: HYMENOPTERA)
AO USO DA TERRA
São Luís
2010
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MICHELA COSTA BATISTA
Bióloga
RESPOSTA DA COMUNIDADE DE VESPAS E
ABELHAS SOLITÁRIAS (INSECTA: HYMENOPTERA)
AO USO DA TERRA
Dissertação apresentada ao Curso de Mestrado do
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia da
Universidade Estadual do Maranhão, para a
obtenção do título de Mestre em Agroecologia
Orientador: Prof. Dr. Adenir Vieira Teodoro
São Luís
2010
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Batista, Michela Costa.
Resposta da comunidade de vespas e abelhas solitárias (Insecta:
Hymenoptera) ao uso da terra / Michela Costa Batista. – São Luís,
2010.
96 f
Dissertação (Mestrado) – Curso de Agroecologia, Universidade
Estadual do Maranhão, 2010.
Orientador: Prof. Dr. Adenir Vieira Teodoro
1.Agroecossistemas. 2.Biodiversidade. 3.Controle biológico
natural. 4.Densidade populacional. 5.Fragmentos florestais.
6.Ninhos-armadilha. 6.Riqueza de espécies. I.Título
MICHELA COSTA BATISTA
RESPOSTA DA COMUNIDADE DE VESPAS E ABELHAS
SOLITÁRIAS (INSECTA: HYMENOPTERA) AO USO DA TERRA
Dissertação apresentada ao Curso de Mestrado do
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia da
Universidade Estadual do Maranhão, para a
obtenção do título de Mestre em Agroecologia
Aprovado em: _______/_____________/____________
Comissão Julgadora:
______________________________________________________________________________
Prof. Dr. Adenir Vieira Teodoro – UEMA
____________________________________________________________________________
Prof. Dra. Márcia Maria Corrêa Rêgo – UFMA
_____________________________________________________________________
Prof. Dr. Cláudio Gonçalves da Silva – UFMA
Dedico e ofereço a todos aqueles
que me apoiaram mesmo sem
entender, e ao I.C.M. e R. pela
constante intercessão.
AGRADECIMENTOS
A Deus, pois sem Ele nada disso teria sido possível. Por ter providenciado TUDO o que me
foi necessário nestes dois anos longe de casa.
A minha mãe, Irailde Costa Batista, e ao meu pai, José Carlos de Araújo Batista, que apesar
da distância me apoiaram em todos os momentos deste trabalho.
Aos meus irmãos, Joelson Costa Batista, Ariadnny Costa Batista e Maria Alice Costa Batista,
que eu amo muito e para os quais tenho tentado ser um exemplo. A Ariadnny, meu especial
obrigada pelas noites dormidas no mestrado e pelos serviços de irrigação e companhia
prestados.
Ao meu namorido, Diego Lima Matos, por todo amor, cuidado e atenção durante todo esse
processo. Por toda a ajuda (apesar do incidente da abobrinha) e por me compreender e me
amar mesmo nos momentos em que eu estava “surtada”.
Ao meu orientador, prof. Dr. Adenir Vieira Teodoro, pela orientação e dedicação profissional
que me levaram a concluir com sucesso esta etapa e pelo exemplo de profissionalismo e
competência que levarei comigo.
Aos professores da UEMA/Mestrado em Agroecologia, pela dedicação e ensinamentos
durante o período do curso e à FAPEMA pela concessão da bolsa.
A Ruanno Silva Almeida, Eduardo Henrique Santana Sousa e Alexandra Rocha da Piedade
pelo auxílio inestimável no campo e no laboratório.
Aos meus amigos Gerbeli Salgado de Mattos, Paulo Henrique Marques Monroe, Marlon
Gomes da Costa, Adriano Soares Rego, Kátia Pereira Coelho, Geyson Coutinho Moura,
Antônio Lopes Bonfim Neto e Cristina Silva Carvalho pelo apoio, amizade, ajuda com a
estatística, suporte técnico, consultoria de português, caronas, companhia no almoço e por me
fazerem sorrir naqueles dias em que tudo parecia triste.
Aos colegas das turmas de 2008, 2009 e 2010 pela amizade e companheirismo.
A Ivaneide de Oliveira Nascimento e Gilvan de Sousa Nascimento (e família) por terem tido o
amor de acolher uma ex-aluna em sua casa, apesar de saberem muito pouco sobre ela e a
quem hoje tenho a honra de chamar de AMIGOS.
Ao meu eterno conselheiro prof. MSc. José Roberto Pereira Sousa, que sempre me apoiou. Ao
prof. MSc. Expedito Barroso que me avisou do processo de seleção, me orientou na
organização da documentação e me recomendou.
A Daniele Regina Parizotto, Bolívar Rafael Garcete Barret, Marcel Gustvao Hermes e ao
prof. Dr. Gabriel Augusto Rodrigues de Melo pela identificação dos himenópteros, em
especial à Daniele por ter possibilitado o contato com os demais.
Aos produtores que gentilmente colocaram sua propriedade a disposição.
A todos que, direta ou indiretamente, contribuíram para a finalização dessa jornada.
TUDO tem o seu tempo
determinado, e há tempo para todo
o propósito debaixo do céu.
(Eclesiastes 3, 1)
RESUMO
As paisagens tropicais são caracterizadas por diversos tipos de uso da terra como
agroecossistemas e remanescentes de florestas em diferentes graus de antropização. Diversos
organismos que vivem em remanescentes florestais interagem com agroecossistemas, porém a
contribuição destas áreas para a conservação da biodiversidade ainda é pouco conhecida. A
comunidade de vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) tem um papel chave no
funcionamento de agroecossistemas e tem sido utilizada como bioindicadora da qualidade
ambiental. Cultivos agrícolas se beneficiam dos serviços ambientais de controle biológico de
pragas e polinização realizados por vespas e abelhas solitárias, respectivamente.
Adicionalmente, fragmentos florestais próximos a cultivos agrícolas podem aumentar o
controle biológico natural e a polinização. O presente trabalho avaliou a riqueza de espécies
de vespas e abelhas solitárias que nidificam em ninhos-armadilha ao longo do tempo em um
gradiente decrescente de intensidade do uso da terra formado por: pastagens; cultivos em
aléias; capoeiras novas (8 anos de idade); e capoeiras velhas (20 anos de idade). A
similaridade da comunidade de vespas e abelhas em função do uso da terra também foi
avaliada. Ademais, a variação sazonal na abundância de vespas e abelhas solitárias bem como
a composição da comunidade de tais himenópteros nos quatro tipos de uso da terra foram
estudadas. A influência da distância entre um fragmento florestal e um cultivo de milho na
riqueza e abundância de vespas predadoras e sua relação com o controle biológico da lagarta-
do-cartucho (Spodoptera frugiperda Smith) foi analisada. Capoeiras velhas tiveram maior
riqueza de espécies de vespas e abelhas em comparação com os demais tipos de uso da terra.
Capoeiras novas, cultivos em aléias e pastagens apresentaram comunidades similares de
vespas e abelhas. A densidade populacional de vespas e abelhas solitárias, de modo geral, não
foi influenciada pelo uso da terra. No entanto, a composição faunística de algumas espécies de
vespas e abelhas variou com o uso da terra. A densidade populacional de vespas e abelhas
variou ao longo do tempo com picos populacionais nos meses de janeiro (abelhas) e junho e
julho (vespas). Ademais, a variação temporal na abundância de vespas (mas não de abelhas)
foi afetada pelo uso da terra. A abundância de vespas predadoras solitárias (mas não a riqueza
de espécies) diminuiu enquanto que a abundância da lagarta-do-cartucho aumentou com a
distância do fragmento florestal. Conclui-se que a riqueza de espécies de abelhas e vespas
solitárias é maior em ambientes menos antropizados como capoeiras velhas e capoeiras novas,
no entanto, paisagens formadas por diferentes tipos de uso da terra, inclusive cultivos em aléia
e pastagens, podem aprovisionar recursos importantes para a manutenção de populações de
vespas e abelhas solitárias em regiões onde a vegetação original foi completamente removida.
Adicionalmente, cultivos agrícolas podem se beneficiar da proximidade de fragmentos
florestais por meio da redução de problemas com pragas.
Palavras-chave: Agroecossistemas. Biodiversidade. Controle biológico natural. Densidade
populacional. Fragmentos florestais. Ninhos-armadilha. Riqueza de espécies.
ABSTRACT
Tropical landscapes are characterized by different land-use types such as agroecosystems and
forest remnants with varying anthropization levels. Several species inhabiting forest remnants
interact with agroecosystems, but their contribution to biodiversity conservation is unclear.
Communities of solitary wasps and bees (Insecta: Hymenoptera) play a key role in
agroecosystem functioning and these organisms have been used as bioindicators of
environmental quality. Crops benefit from the ecosystem services of pest biological control
and pollination provided by solitary wasps and bees, respectively. Additionally, forest
fragments in the vicinity of crops can enhance natural biological control and pollination. We
evaluated the species richness of solitary wasps and bees over time in a gradient of decreasing
land use intensity formed by: pastures; alley croppings; young fallows (8 years old); and old
fallows (20 years old). The similarity of wasps and bees‟ communities according to land-use
was also evaluated. Moreover, the seasonal variation of the abundance of solitary wasps and
bees as well as their communities‟ composition in the four land-use types was studied. The
influence of the distance from a forest fragment to a maize field on species richness and
abundance of predatory solitary wasps and its relation with the biological control of the fall
armyworm (Spodoptera frugiperda Smith) was analysed. Old fallows had higher species
richness of wasps and bees in comparison to the remaining land use types. Young fallows,
alley croppings and pastures had similar communities of wasps and bees. Population densities
of wasps and bees, in general, were not influenced by land use. However, the faunistic
composition of some species of solitary wasps and bees varied with land use. The abundance
of solitary wasps and bees varied throughout time with peeks in January (bees) and June and
July (wasps). Moreover, the temporal variation of wasps‟ abundance (but not bees‟
abundance) was affected by land use. Predatory solitary wasps‟ abundance (but not species
richness) decreased, while the fall armyworm abundance increased with increasing distance
from the forest fragment. We conclude that solitary bees and wasps‟ species richness is higher
in less anthropized environments such as old and young fallows, however, landscapes formed
by different land use types including alley croppings and pastures, may provide important
resources to maintaining populations of solitary wasps and bees in regions where the original
vegetation was entirely removed. Additionally, crops may benefit from the proximity of forest
fragments by reduced pest problems.
Key words: Agroecosystems. Biodiversity. Natural biological control. Population density.
Forest fragments. Trap nests. Species richness.
SUMÁRIO
CAPÍTULO 1 – INTRODUÇÃO GERAL ................................................................... 11
1 INTRODUÇÃO .............................................................................. 12
2 REGIÃO DE ESTUDO E TIPOS DE USO DA TERRA ............. 14
3 VESPAS E ABELHAS SOLITÁRIAS ......................................... 17
4 ESBOÇO DOS CAPÍTULOS ......................................................... 21
5 REFERÊNCIAS ............................................................................. 21
CAPÍTULO 2 – RIQUEZA DE ESPÉCIES DE VESPAS E ABELHAS
SOLITÁRIAS (INSECTA: HYMENOPTERA) EM RELAÇÃO
AO USO DA TERRA ...................................................................... 29
Resumo ............................................................................................ 31
Abstract ........................................................................................... 32
Introdução ........................................................................................ 33
Material e Métodos ......................................................................... 35
Resultados ....................................................................................... 38
Discussão ......................................................................................... 41
Agradecimentos .............................................................................. 43
Referências ...................................................................................... 44
Tabelas ............................................................................................. 51
Figuras ............................................................................................. 53
CAPÍTULO 3 - VARIAÇÃO TEMPORAL E COMPOSIÇÃO FAUNÍSTICA DA
COMUNIDADE DE VESPAS E ABELHAS SOLITÁRIAS
(INSECTA: HYMENOPTERA) EM RELAÇÃO AO USO DA
TERRA ............................................................................................ 57
Resumo ............................................................................................ 59
Abstract ........................................................................................... 60
Introdução ........................................................................................ 61
Material e Métodos ......................................................................... 62
Resultados ....................................................................................... 65
Discussão ......................................................................................... 68
Agradecimentos .............................................................................. 70
Referências ...................................................................................... 71
Tabelas ............................................................................................. 76
Figuras ............................................................................................. 78
CAPÍTULO 4 - FOREST FRAGMENTS’ CONTRIBUTION TO THE NATURAL
BIOLOGICAL CONTROL OF SPODOPTERA
FRUGIPERDA SMITH (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) IN
MAIZE ............................................................................................. 81
ABSTRACT .................................................................................... 82
INTRODUCTION .......................................................................... 82
MATERIALS AND METHODS ................................................... 83
RESULTS ........................................................................................ 84
DISCUSSION .................................................................................. 85
ACKNOWLEDGEMENTS ........................................................... 86
RESUMO ......................................................................................... 86
REFERENCES ............................................................................... 86
ANEXO – NORMAS DAS REVISTAS ...................................................................... 88
Insect Science
Brazilian Archives of Biology and Techonology
11
CAPÍTULO 1
INTRODUÇÃO GERAL
12
1 INTRODUÇÃO
As paisagens tropicais são caracterizadas por diversos tipos de uso da terra como
agroecossistemas e remanescentes de florestas e outros ecossistemas naturais em diferentes
graus de antropização (KLEIN et al., 2002). Fragmentos florestais e tipos de uso da terra mais
similares à vegetação original como capoeiras encontram-se, em geral, distribuídos em uma
matriz agrícola e diversas espécies que vivem em fragmentos florestais interagem com
agroecossistemas (KLEIN et al., 2002, DÍAZ; GALANTE; FAVILA, 2010). Historicamente,
esforços para preservar a biodiversidade têm focado em remanescentes de mata primária, no
entanto, estas áreas perfazem apenas cerca de 16% do ambiente terrestre (FAO, 2010), e
portanto tem havido um aumento no interesse em estudos sobre o potencial de
agroecossistemas e ecossistemas alterados pelo homem para a conservação da biodiversidade
(BENGTSSON et al., 2003; BAWA et al., 2004; PERFECTO; VANDERMEER, 2008).
A biodiversidade é definida como a variedade e número de organismos vivos
presentes no planeta, em escalas que vão de genes até ecossistemas, e é considerada essencial
para a humanidade (DAILY, 1997; FEARNSIDE; 2002; BROOKS et al., 2006). De fato, a
diminuição da biodiversidade leva à redução das funções ecológicas e, conseqüentemente, à
redução dos serviços ambientais (TYLIANAKIS; KLEIN; TSCHARNTKE, 2005). Ademais,
todos os serviços ambientais fornecem e dependem da biodiversidade (MILLENNIUM
ECOSYSTEM ASSESSMENT, 2005; KREMEN; OSTFELD, 2005). Serviços ambientais são
benefícios naturais proporcionados pelos ecossistemas ou agroecossistemas que são úteis para
o homem como, por exemplo, a polinização, o controle biológico natural de pragas, a
produção primária, a ciclagem de nutrientes, entre outros (ALTIERI, 1999; KLEIN et al.,
2002; LUCK; DAILY; EHRLICH, 2003; DE MARCO; COELHO, 2004; KREMEN, 2005).
Tais serviços propiciam as condições e processos que dão suporte à vida e contribuem para a
sobrevivência e o bem-estar humano (MIRANDA; OTOYA; VENEGAS, 2005; FAO, 2007;
WUNDER, 2007).
Paisagens com diferentes tipos de uso da terra formando uma matriz heterogênea
podem abrigar uma rica biodiversidade devido a uma maior variedade de nichos e recursos
(TEWS et al., 2004; SILVA et al., 2008), e contribuem para o aprovisionamento de serviços
ambientais (KREMEN, 2005; TSCHARNTKE et al., 2005; KLEIN; STEFFAN-
DEWENTER; TSCHARNTKE, 2006; BIANCHI; BOOIJ; TSCHARNTKE, 2006). No
entanto, a qualidade dos habitats que compõem uma paisagem é um fator relevante para a
13
conservação da riqueza de espécies (VEDDELER et al., 2005; BRAGAGNOLO et al., 2007).
Dentro deste contexto, diferentes organismos podem ser usados como indicadores para avaliar
a qualidade ambiental, destacando-se entre eles os insetos (TSCHARNTKE; GATHMANN;
STEFFAN-DEWENTER, 1998; DAVIS et al., 2001; KLEIN; STEFFAN-DEWENTER;
TSCHARNTKE, 2006). Insetos são particularmente importantes como bioindicadores porque
formam o grupo de organismos mais diversificado do planeta, são de fácil amostragem e, de
maneira geral, são sensíveis às perturbações ambientais (TYLIANAKIS et al., 2004;
GAYUBO et al., 2005; WINK et al., 2005). Adicionalmente, várias espécies de insetos
contribuem para serviços ambientais essenciais em ecossistemas e agroecossistemas
(TYLIANAKIS et al., 2004; RICKETTS, 2004; SHAHABUDDIN; SHULZE;
TSCHARNTKE, 2005; TSCHARNTKE et al., 2007).
Dentre os insetos, destacam-se as vespas e as abelhas solitárias (Insecta:
Hymenoptera) por serem fornecedores de serviços ambientais além de bioindicadores de
qualidade ambiental (TSCHARNTKE; GATHMANN; STEFFAN-DEWENTER, 1998;
TYLIANAKIS; KLEIN; TSCHARNTKE, 2005; KLEIN et al., 2002). Diversas espécies de
vespas solitárias são predadoras ou parasitóides de outros artrópodes, e atuam no controle
biológico natural de espécies fitófagas em culturas agrícolas (TYLIANAKIS et al., 2004;
HOLZSCHUH; STEFFAN-DEWENTER; TSCHARNTKE, 2009), enquanto abelhas
solitárias são consideradas os polinizadores mais importantes de várias plantas nativas e
cultivadas (GARÓFALO; MARTINS; ALVES-DOS-SANTOS, 2004; KREMEN et. al.,
2004; BUSCHINI, 2006; RÊGO; ALBUQUERQUE, 2006).
Fragmentos de floresta ou de vegetação similar à natural situados no entorno de
cultivos agrícolas podem ajudar a incrementar o fornecimento de serviços ambientais como o
controle biológico natural e a polinização (ARMBRECHT; PERFECTO 2003;
TSCHARNTKE et al., 2007; KLEIN, 2009). Fragmentos florestais funcionam como habitats
relativamente estáveis nos quais diversas espécies de predadores e polinizadores podem
encontrar refúgio das perturbações freqüentes em agroecossistemas, além de presas
alternativas e recursos vegetais (BIANCHI; BOOIJ; TSCHARNTKE, 2006; KLEIN et al.,
2006; TSCHARNTKE et al., 2007;). Deste modo, fragmentos de floresta podem funcionar
como uma fonte de vespas e abelhas solitárias que eventualmente se espalham em plantios
agrícolas adjacentes (TSCHARNTKE; RAND; BIANCHI, 2005; BIANCHI; BOOIJ;
TSCHARNTKE, 2006). Portanto, a distância entre cultivos agrícolas e fragmentos florestais
pode ser um fator importante na diversidade destes insetos, podendo ter impacto sobre o
controle biológico natural e a polinização (KREMEN et al., 2004; KLEIN; STEFFAN-
14
DEWENTER; TSCHARNTKE, 2006; BIANCHI; BOOIJ; TSCHARNTKE, 2006;
TSCHARNTKE et al., 2007).
Neste estudo, experimentos de campo foram utilizados para avaliar como diferentes
tipos de uso da terra afetam os padrões de riqueza, a abundância e a composição faunística da
comunidade de vespas e abelhas solitárias ao longo de um ano. Adicionalmente, a influência
da distância de um fragmento de floresta sobre a riqueza e abundância de vespas solitárias
predadoras e seu impacto sobre o controle biológico natural de uma praga chave do milho, a
lagarta-do-cartucho (Spodoptera frugiperda Smith), foi avaliada.
As seguintes questões foram abordadas:
1. Como o uso da terra afeta a riqueza de espécies de vespas e abelhas solitárias e
qual a importância relativa de agroecossistemas na conservação dessas espécies?
Qual a contribuição relativa de variáveis ambientais para a riqueza de vespas e
abelhas solitárias? (Capítulo 2)
2. Como o uso da terra afeta a densidade populacional e a composição faunística da
comunidade de vespas e abelhas solitárias? Qual a contribuição relativa de
variáveis ambientais para a densidade de vespas e abelhas solitárias? (Capítulo 3)
3. A distância de fragmentos florestais influencia a riqueza e abundância de vespas
predadoras em agroecossistemas adjacentes? Qual a importância da proximidade
de fragmentos florestais para o controle biológico natural da lagarta-do-cartucho-
do-milho? (Capítulo 4)
2 REGIÃO DE ESTUDO E TIPOS DE USO DA TERRA
O experimento referente aos Capítulos 2 e 3 foram realizados em sítios de estudo
localizados na zona rural do Município de Miranda do Norte (3º 36‟ S, 44º 34‟ O, elevação 44
m), Maranhão, Brasil (Figura 1). A temperatura média anual da região é de 27
o
C e a
pluviosidade média anual é de 1.615mm, com o período chuvoso de janeiro a maio, e o
período seco de junho a dezembro. A vegetação natural da região foi completamente
substituída por cultivos agrícolas de subsistência e pastagens para a criação de gado.
Fragmentos de vegetação secundária (capoeiras) de diferentes tamanhos e estágios de
sucessão encontram-se distribuídos em meio a uma matriz de cultivos agrícolas e pastagens.
15
Figura 1 Distribuição dos tipos de uso da terra selecionados em Miranda do Norte, MA.
Fonte: Google Earth
Quatro tipos de uso da terra presentes na região foram selecionados (Figura 2):
(a) pastagens de capim braquiarão (Brachiaria brizantha Hochst Stapf) não manejadas e
com presença esparsa de palmeiras de babaçu (Attalea speciosa Mart. ex. Spreng);
(b) cultivos em aléias entre 8 e 9 anos de idade e caracterizados pela presença de
leguminosas arbóreas como leucena (Leucaena leucocephala (Lam.) R. de Wit.) e
sombreiro (Clitoria fairchildiana R. Howard) plantadas em fileiras entre as quais são
cultivados arroz, milho, feijão e mandioca;
(c) capoeiras novas com aproximadamente 8 anos de idade e caracterizadas pela presença
de espécies arbóreo-arbustivas como o sabiá (Mimosa caesalpiniifolia Benth);
(d) capoeiras velhas com cerca de 20 anos de idade e constituídas principalmente de
palmeiras como o babaçu e o tucum (Astrocaryum vulgare Mart.), além de
leguminosas arbóreas como o olho de boi (Dioclea latifolia Benth) e algumas espécies
do gênero Bauhinia spp.
O cultivo em aléias é um sistema agroflorestal que vêm sendo pesquisado como
alternativa à agricultura itinerante de corte e queima na região de estudo (FERRAZ JÚNIOR
et al., 2006). Capoeiras de diferentes tamanhos e estágios de sucessão são comuns na região
de estudo e são oriundas, principalmente, da fase de pousio da agricultura de corte e queima
LEGENDA:
Capoeira Velha
Aléia
Capoeira Nova
Pastagem
16
(MUNIZ, 2004). Capoeiras velhas, seguidas por capoeiras novas, são os tipos de uso da terra
mais similares à vegetação natural, a qual foi totalmente perdida na região de estudo.
Para cada tipo de uso da terra, foram selecionados quatro sítios de estudo (repetições)
com no mínimo 1ha, totalizando 16 sítios de estudo. A distância mínima entre os sítios de
estudo foi de pelo menos 400m.
Figura 2 Tipos de uso da terra selecionados para os experimentos referentes aos Capítulos 2 e
3: (a) pastagem, (b) cultivo em aléias, (c) capoeira nova e (d) capoeira velha.
O experimento referente ao Capítulo 4 foi realizado em um campo experimental
localizado na Universidade Estadual do Maranhão – UEMA (2°35‟ S, 44°12‟O, elevação 35
m), São Luís, Maranhão, Brasil (Figura 3). A temperatura média anual da região é de 26,1
o
C e
a pluviosidade média anual é de 2.100mm, com o período chuvoso de janeiro a junho, e o
período seco de julho a dezembro.
17
Figura 3 Detalhe do sítio de estudo em São Luís, MA.
3 VESPAS E ABELHAS SOLITÁRIAS
Vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) são importantes provedores de
serviços ambientais em ecossistemas e agroecossistemas, além de serem considerados
organismos sensíveis às modificações ambientais (TSCHARNTKE; GATHMANN;
STEFFAN-DEWENTER, 1998; MORATO; CAMPOS, 2000; KLEIN et al., 2002;
TYLIANAKIS; KLEIN; TSCHARNTKE, 2005; GAYUBO et al., 2005; LOYOLA;
MARTINS, 2006).
Existem cerca de 26.000 espécies de vespas no mundo, das quais 90% são solitárias
(LOYOLA; MARTINS, 2006; BUSCHINI; WOISKI, 2008). Vespas solitárias possuem
diversos hábitos de nidificação (MORATO; MARTINS, 2006), e vários grupos constroem
seus ninhos em cavidades pré-existentes no interior de troncos e galhos ocos ou perfurados
por outros insetos, construindo células de barro ou de materiais vegetais como folhas, pétalas
ou resina (BUDRIENÈ; BUDRYS; NEVRONYTÉ, 2004; MORATO; MARTINS, 2006). Os
ninhos de diversas espécies de vespas solitárias são aprovisionados com aranhas ou insetos
fitófagos para a alimentação da prole (MORATO; CAMPOS, 2000; SOARES et al., 2001;
SANTONI; DEL LAMA, 2007; BUSCHINI; BUSS, 2010). Portanto, vespas solitárias podem
ser importantes no controle biológico natural de insetos fitófagos presentes em
agroecossistemas (TYLIANAKIS; KLEIN; TSCHARNTKE, 2005; KLEIN; STEFFAN-
18
DEWENTER; TSCHARNTKE, 2006; HOLZSCHUH; STEFFAN-DEWENTER;
TSCHARNTKE, 2009).
Em relação às abelhas, estima-se que haja aproximadamente 25.000 espécies
descritas em todo o mundo, sendo 85% delas classificadas como solitárias (FAO, 2004;
LOYOLA; MARTINS, 2006). Também as abelhas solitárias apresentam hábitos de
nidificação variados (MORATO; CAMPOS, 2000; MORATO; MARTINS, 2006). Algumas
espécies nidificam no solo (ANTONINI; JACOBI; MARTINS, 2000; BUCHMANN, 2004)
enquanto outras utilizam cavidades pré-existentes em troncos de árvores ou ramos ocos
(MORATO; CAMPOS, 2000; AGUIAR; GARÓFALO, 2004; BUSCHINI, 2006; MENDES;
RÊGO, 2007). Os ninhos de abelhas solitárias, geralmente, são construídos com folhas,
resinas, óleos e outros materiais vegetais e aprovisionados com pólen, néctar e óleo coletado
de flores (JESUS; GARÓFALO, 2000; AGUIAR et al., 2003; LOYOLA; MARTINS, 2006).
Diversas espécies de plantas dependem de abelhas solitárias para a sua reprodução, e a
maioria dos táxons de abelhas dependem exclusivamente de flores para a obtenção de pólen,
néctar, óleos, resinas, dentre outros recursos (MORATO; CAMPOS, 2000; LOYOLA;
MARTINS, 2006). Adicionalmente, abelhas solitárias são eficientes polinizadoras de diversas
culturas agrícolas (CORBET, 1991; KLEIN; STEFFAN-DEWENTER; TSCHARNTKE,
2003; KREMEN et al., 2004).
Devido ao hábito de nidificar em cavidades pré-existentes, várias espécies de vespas
e abelhas solitárias (Figuras 4 e 5) podem ser estudadas utilizando-se ninhos-armadilha
(TSCHARNTKE; GATHMANN; STEFFAN-DEWENTER, 1998; AGUIAR; MARTINS,
2002). Ninhos-armadilha (Figura 6) são espaços tubulares preparados para que as fêmeas de
vespas e abelhas solitárias nidifiquem, permitindo estudos de sua biologia, composição
faunística, distribuição, dinâmica populacional e riqueza de espécies em diferentes habitats
(TSCHARNTKE; GATHMANN; STEFFAN-DEWENTER, 1998; MORATO; CAMPOS,
2000; AGUIAR; MARTINS, 2002; ALVES-DOS-SANTOS, 2003; TYLIANAKIS et al.,
2004; TYLIANAKIS; KLEIN; TSCHARNTKE, 2005; KLEIN; STEFFAN-DEWENTER;
TSCHARNTKE, 2006; BUSCHINI, 2006; DRUMMONT; SILVA; VIANA, 2008).
Tanto vespas quanto abelhas solitárias são atacadas por parasitóides e cleptoparasitas
da ordem Hymenoptera (VEDDELER et al., 2010) (Figura 7). Parasitóides são insetos que
parasitam outros insetos, matando seu hospedeiro no processo. Cleptoparasitas são espécies
que ovopositam nos ninhos de seus hospedeiros. Enquanto se desenvolve, a larva do
cleptoparasita consome o alimento aprovisionado no ninho, destruindo o ovo ou levando à
19
larva do hospedeiro à morte (SCOTT; KELLEY; STRICKLER, 2000; VEDDELER et al.,
2010).
Figura 4 Vespas solitárias coletadas em ninhos-armadilha em Miranda do Norte, MA.
Figura 5 Abelhas solitárias coletadas em ninhos-armadilha em Miranda do Norte, MA.
20
Figura 6 Ninho-armadilha para himenópteros (a) e internódio nidificado (b).
Figura 7 Parasitas e cleptoparasitas de vespas e abelhas solitárias coletados em ninhos-
armadilha em Miranda do Norte, MA: Vespas (a, b e c) e abelha (d).
a
b
c
d
21
4 ESBOÇO DOS CAPÍTULOS
O capítulo 2 investiga a riqueza de vespas e abelhas solitárias em um gradiente
decrescente de intensidade do uso da terra formado por pastagens, cultivos em aléias,
capoeiras novas e capoeiras velhas ao longo de um ano. A riqueza de espécies de abelhas e
vespas solitárias é maior em ambientes menos antropizados como capoeiras velhas e novas.
No entanto, paisagens formadas por diferentes tipos de uso da terra, inclusive mais
antropizados como cultivos em aléia e pastagens, ajudam a manter uma rica comunidade de
vespas e abelhas.
O capítulo 3 aborda a influência da sazonalidade e uso da terra na flutuação
populacional e composição faunística de vespas e abelhas solitárias. A densidade
populacional de vespas e abelhas solitárias, no geral, não é influenciada pelo uso da terra. No
entanto, a composição faunística de algumas espécies de vespas e abelhas solitárias muda em
função do uso da terra. A sazonalidade influencia a abundância de vespas e abelhas solitárias.
Adicionalmente, há uma interação entre a sazonalidade e o uso da terra para a abundância de
vespas (mas não de abelhas). Paisagens heterogêneas podem aprovisionar recursos
importantes para a manutenção de populações de vespas e abelhas solitárias.
O capítulo 4 investiga a influência da distância de um fragmento florestal na riqueza
e abundância de vespas solitárias predadoras e, conseqüentemente, no controle biológico
natural de uma praga chave do milho, a lagarta-do-cartucho (Spodoptera frugiperda Smith). A
abundância de vespas predadoras (mas não a riqueza de espécies) diminuiu enquanto a
abundância da lagarta-do-cartucho aumentou com o aumento da distância do fragmento
florestal. Adicionalmente, densidades populacionais de vespas predadoras e da lagarta-do-
cartucho foram negativamente correlacionadas. Cultivos agrícolas podem se beneficiar da
proximidade com fragmentos florestais por meio de uma redução de pragas.
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29
CAPÍTULO 2
RIQUEZA DE ESPÉCIES DE VESPAS E ABELHAS
SOLITÁRIAS (INSECTA: HYMENOPTERA) EM
RELAÇÃO AO USO DA TERRA
30
Riqueza de espécies de vespas e abelhas solitárias (Insecta:
Hymenoptera) em relação ao uso da terra
Michela C. Batista
1*
, Ruanno S. Almeida
2
, Eduardo H. S. Sousa
2
, Adenir V. Teodoro
1
1
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do
Maranhão (UEMA), Caixa Postal 3004, São Luís, Maranhão, Brasil
2
Estudantes de Agronomia, Universidade Estadual do Maranhão (UEMA), Caixa
Postal 3009, São Luís, Maranhão, Brasil.
*Correspondência: Michela Costa Batista
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão
(UEMA), Caixa Postal 3004, São Luís, Maranhão, Brasil. E-mail:
31
Resumo. Agroecossistemas dominam a paisagem dos trópicos, enquanto florestas e outros
ecossistemas naturais geralmente distribuem-se dentro de uma matriz agrícola. Diversas
espécies de organismos que vivem em fragmentos florestais interagem com áreas manejadas,
porém a importância de tais áreas para a conservação da biodiversidade não está bem
estabelecida. As comunidades de vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) têm um
papel chave no funcionamento de agroecossistemas e têm sido utilizadas em estudos de
avaliação da biodiversidade em diferentes usos da terra. O objetivo deste trabalho foi avaliar a
riqueza de espécies de vespas e abelhas solitárias durante o período de um ano ao longo de um
gradiente decrescente de intensidade do uso da terra formado por pastagens, cultivos em
aléias, capoeiras novas (8 anos de idade) e capoeiras velhas (20 anos de idade), utilizando
ninhos-armadilha. A capoeira velha foi o uso da terra com maior riqueza de espécies de
vespas e abelhas, enquanto os demais usos da terra apresentaram riqueza de espécies
semelhante. A umidade relativa explicou a maior parte da variância para a riqueza de espécies
de vespas enquanto a temperatura teve maior influência sobre a riqueza de espécies de
abelhas. A composição da comunidade de vespas e de abelhas solitárias foi similar nos tipos
de uso da terra mais antropizados, e algumas espécies desses himenópteros tiveram maior
ocorrência em pastagem, cultivo em aléias e capoeira nova. Conclui-se que as comunidades
de vespas e abelhas solitárias são influenciadas pelo uso da terra de modo que mais espécies
são encontradas em áreas menos antropizadas como capoeiras, no entanto, usos da terra como
cultivos em aléias e pastagens também contribuem para conservar espécies de vespas e
abelhas solitárias, especialmente em paisagens dominadas por agroecossistemas.
Palavras-chave: agroecossistemas, bioindicadores, composição faunística, himenópteros,
ninhos armadilha, serviços ambientais
32
Abstract. Agroecosystems dominate the landscape in the tropics, while forests and other
natural ecosystems are usually distributed inside an agricultural matrix. Several species of
organisms inhabiting forest fragments interact with managed areas, however the importance
of such areas to biodiversity conservation is not well established. The communities of solitary
wasps and bees (Insecta: Hymenoptera) play a key role in agroecosystem functioning and they
have been used in studies of biodiversity assessment in different land use types. We aimed to
assess the species richness of solitary wasps and bees over a 1-year period in a gradient of
decreasing land use intensity formed by pastures, alley croppings, young fallows (8 years
old), and old fallows (20 years old) using trap nests. Old fallow was the land use type with
higher species richness of wasps and bees, while the remaining land uses had similar species
richness. Relative humidity explained most of the variance for the species richness of wasps
while temperature had higher influence on the species richness of bees. The communities‟
composition of solitary wasps and bees were similar in the more anthropized land use, and
some species of these hymenopterans occurred more in pasture, alley cropping and young
fallow. We conclude that the communities of solitary wasps and bees are influenced by land
use in a way that more species are found in less anthropized areas such as fallows, however,
land uses such alley croppings and pastures also contribute to conserve species of solitary
wasps and bees, especially in landscapes dominated by agroecosystems.
Key words: agroecosystems, bioindicators, faunistic composition, hymenopterans, trap
nests, ecosystem services
33
Introdução
Agroecossistemas perfazem cerca de 70% da paisagem dos trópicos (McNeely & Scherr,
2003), e fragmentos de florestas e outros ecossistemas naturais geralmente encontram-se
distribuídos dentro dessa matriz agrícola formando um mosaico de diferentes tipos de uso da
terra (Klein et al., 2002a; Schulze et al., 2004; Olschewski et al., 2006). Diversas espécies de
organismos que vivem em fragmentos florestais interagem com agroecossistemas, porém o
potencial de tais áreas para a conservação da biodiversidade ainda é pouco conhecido (Klein
et al., 2002a).
Historicamente, programas de preservação da biodiversidade têm focado em remanescentes
de mata primária (Tscharntke et al., 2005), no entanto tais áreas perfazem apenas 16% do
ambiente terrestre (FAO, 2010) e são, portanto, insuficientes para diminuir o declínio da
biodiversidade (Perfecto et al., 2003; Tscharntke et al., 2005). Deste modo, há um interesse
crescente em entender o papel de habitats antropogênicos, como agroecossistemas, para
conservação da biodiversidade (Klein et al., 2002a; Bawa et al., 2004; Tylianakis et al., 2005;
Perfecto & Vandermeer, 2008).
Diferentes organismos podem ser usados como indicadores para avaliar a biodiversidade
(Tscharntke et al., 1998; Davis et al., 2001; Wanger et al., 2009). Insetos são particularmente
úteis como bioindicadores, pois representam mais da metade de todas as espécies de animais
conhecidos, são de fácil amostragem e sua alta diversidade permite uma resolução em escala
fina nos estudos de diferenciação entre habitats (Tylianakis et al., 2004; Wink et al., 2005).
Vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) são sensíveis a alterações ambientais e são
comumente utilizadas como bioindicadores da qualidade ambiental em diferentes usos da
terra e habitats (Aguiar & Martins, 2002; Klein et al., 2002a; Tylianakis et al., 2005, 2006;
Loyola & Martins, 2006). Vespas e abelhas refletem mudanças ecológicas através de sua
34
riqueza de espécies e parâmetros correlatos, e também por suas interações (predação e
mortalidade devido a seus inimigos naturais) ou pelos serviços ambientais que fornecem
(Buschini, 2006; Buschini & Woiski, 2008). Várias espécies de vespas solitárias predadoras
atuam no controle biológico natural de diferentes espécies de artrópodes (Klein et al., 2004;
Buschini & Woiski, 2008; Holzschuh et al., 2009). Adicionalmente, diversas espécies de
abelhas solitárias são importantes polinizadoras de plantas nativas e cultivadas (Klein et al.,
2003; Garófalo et al., 2004; Kremen, 2005; Rêgo & Albuquerque, 2006).
Várias espécies de vespas e abelhas solitárias nidificam em cavidades pré-existentes (em
troncos e galhos ocos ou perfurados, por exemplo) e, portanto, podem ser estudadas
utilizando-se ninhos-armadilha (Tscharntke et al., 1998; Morato & Campos, 2000; Aguiar &
Martins, 2002; Mendes & Rêgo, 2007). Ninhos-armadilha são espaços tubulares preparados
para a nidificação de algumas espécies de vespas e abelhas solitárias e podem ser usados no
estudo de riqueza e abundância dessas espécies (Tscharntke et al., 1998; Aguiar & Martins,
2002; Tylianakis et al., 2004, 2005; Holzschuh et al., 2009).
Dado o exposto, o presente trabalho avaliou a riqueza de espécies de vespas e abelhas
solitárias que nidificam em ninhos-armadilha em um gradiente decrescente de intensidade do
uso da terra formado por pastagens, cultivos em aléias, capoeiras novas (8 anos de idade) e
capoeiras velhas (20 anos de idade) durante um ano. Pastagens e capoeiras em diferentes
estágios de sucessão são comuns nos trópicos (McNeely & Scherr, 2003; Muniz, 2004),
enquanto o cultivo em aléias é um tipo de sistema agroflorestal que vêm sendo estudado como
uma alternativa à agricultura itinerante de corte e queima (Ferraz Júnior et al., 2006). As
seguintes questões foram abordadas neste estudo: (1) A riqueza de espécies de vespas e
abelhas solitárias muda em função do uso da terra? (2) Qual é a importância relativa de
variáveis ambientais para os padrões de riqueza de espécies de vespas e abelhas solitárias? (3)
As comunidades de vespas e abelhas solitárias variam com o uso da terra? (4) Qual é a
35
importância relativa de agroecossistemas na manutenção de espécies de vespas e abelhas
solitárias?
Material e métodos
Sítios de estudo
O experimento foi realizado em sítios de estudo localizados na zona rural do Município de
Miranda do Norte (3º 36‟ S, 44º 34‟ O, elevação 44m), Maranhão, Brasil. A temperatura
média anual da região é de 27
o
C e a pluviosidade média anual é de 1.615mm, com o período
chuvoso de janeiro a maio, e o período seco de junho a dezembro. A vegetação natural da
região foi completamente substituída por cultivos agrícolas de subsistência e pastagens para a
criação de gado. Fragmentos de vegetação secundária (capoeiras) de diferentes tamanhos e
estágios de sucessão encontram-se distribuídos em meio a uma matriz de áreas de cultivo e
pastagens.
Quatro tipos de uso da terra presentes na região foram selecionados: (i) pastagens de capim
braquiarão (Brachiaria brizantha Hochst Stapf) não manejadas e com presença esparsa de
palmeiras de babaçu (Attalea speciosa Mart. ex. Spreng); (ii) cultivos em aléias entre 8 e 9
anos de idade e caracterizados pela presença de fileiras de leguminosas arbóreas leucena
(Leucaena leucocephala (Lam.) R. de Wit.) e sombreiro (Clitoria fairchildiana R. Howard)
entre as quais são realizados plantios de arroz, milho, feijão e mandioca; (iii) capoeiras novas
com aproximadamente 8 anos de idade e caracterizadas pela presença de espécies arbóreo-
arbustivas como o sabiá (Mimosa caesalpiniifolia Benth); e (iv) capoeiras velhas com cerca
de 20 anos de idade e constituídas principalmente de palmeiras como o babaçu e o tucum
(Astrocaryum vulgare Mart.), além de leguminosas arbóreas como o olho de boi (Dioclea
36
latifolia Benth) e algumas espécies do gênero Bauhinia spp. Para cada tipo de uso da terra
foram selecionados 4 sítios de estudo (repetições) com no mínimo 1ha, totalizando 16 sítios
de estudo. A distância mínima entre os sítios de estudo foi de pelo menos 400m.
Ninhos-armadilha e amostragem
Cada ninho-armadilha foi confeccionado com 15 internódios de bambu seco, com diâmetros
internos variando de 2-20mm e comprimento de aproximadamente 20cm, presos com um fio
de arame. Quatro ninhos-armadilha foram instalados em cada sítio de estudo nos vértices de
um quadrado (5 x 5m) localizado a pelo menos 30m da borda, perfazendo um total de 64
ninhos-armadilha (960 internódios) em todos os sítios de estudo. Cada ninho-armadilha foi
suspenso com um arame em um poste de madeira a uma altura de 1,5m do solo. Uma porção
de cola entomológica (Isca Cola, Ijuí, Brasil) foi aplicada mensalmente ao redor do arame
para impedir a entrada de formigas e outros artrópodes nos internódios. As coletas foram
realizadas mensalmente durante um ano (dezembro de 2008 a novembro de 2009) através da
retirada dos internódios ocupados (nidificados) de cada ninho-armadilha e subseqüente
substituição por internódios novos.
Os internódios nidificados foram levados ao Laboratório de Artrópodes do Programa de Pós-
graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, e acondicionados em
caixas de papelão (20 x 5cm) com tampa coberta com uma tela fina e plástico filme e
observados diariamente até a emergência dos adultos de vespas e de abelhas. Após a
emergência, os himenópteros foram mortos em acetato de etila, separados em morfoespécies,
contados e, posteriormente, enviados para identificação. Espécimes voucher foram
depositados na Coleção do Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná
(DZUP), Curitiba, Paraná, Brasil.
37
Variáveis ambientais
Parâmetros abióticos foram medidos em cada sítio de estudo para explicar padrões de riqueza
de espécies de vespas e abelhas solitárias. Temperatura e umidade relativa do ar foram
medidas mensalmente, durante um ano, entre às 8:00 e 14:00, horas usando um
termohigrômetro digital portátil (Termohigrômetro modelo 910.15chp, Alla Brasil)
posicionado sobre o solo (Klein et al., 2002a).
Diversidade vegetal
A diversidade herbácea foi amostrada em 4 áreas separadas de 0,25m
2
e a diversidade arbórea
em duas áreas de 100m
2
em cada sítio de estudo (Klein et al., 2002b adaptado). Todas as
plantas herbáceas amostradas nas áreas de 0,25m
2
foram separadas em morfotipos e contadas.
Nas áreas de 100m
2
apenas plantas cujo tronco possuía diâmetro a altura do peito (DAP) >
10cm foram identificadas com a ajuda de um mateiro e contadas (Lozada et al., 2007
adaptado). O índice de diversidade de Shannon-Wiener para ervas e árvores foi calculado
separadamente para cada sítio de estudo (Tabela 1).
Análise Estatística
Os estimadores de riqueza de espécies ACE e Chao 1 foram calculados para vespas e abelhas
a fim de corroborar a eficiência do esforço amostral (saturação de espécies) usando o
programa EstimateS 8 (Colwell, 2006). Posteriormente, foi testada a correlação entre a
riqueza de espécies observada e a riqueza estimada por tipo de uso da terra para vespas e
abelhas utilizando o programa Statistica 8.0 (StatSoft Inc 1984-2007). Curvas de saturação de
38
espécies baseadas na abundância de vespas e abelhas em cada uso da terra foram calculadas
usando a função Mao Tau do programa EstimateS, utilizando-se como unidade amostral o
número acumulado de indivíduos por sítio de estudo por mês (Gotelli & Colwell, 2001).
Análises de partição hierárquica foram utilizadas para avaliar a contribuição relativa das
variáveis abióticas temperatura e umidade relativa do ar sobre a riqueza de espécies de vespas
e abelhas ao longo do tempo. A análise de partição hierárquica estima a percentagem da
variância explicada de cada variável em contribuições conjuntas e independentes com todas as
outras variáveis, considerando todos os possíveis modelos em uma regressão multivariada
(Mc Nally, 1996, 2000; Heikkinen et al., 2004, 2005). As análises de partição hierárquica
foram realizadas usando o programa R (Mc Nally & Walsh, 2004), com os pacotes
„„hier.part‟‟ e “gtools” (R 2.10.1, R Development Core Team, 2010).
Análises de componentes principais (PCA) usando a média mensal da abundância de vespas e
de abelhas foram conduzidas para avaliar a similaridade das comunidades de himenópteros
entre os usos da terra, com o programa Statistica 8.0. Neste método, as espécies são plotadas
ao longo de eixos de variação da composição da comunidade ou alteração do espaço/tempo,
os quais podem, subsequentemente, ser interpretados em termos de gradiente ambiental (Dias
et al., 2005).Todos os dados foram testados para a normalidade e transformados usando-se log
(x+1) quando necessário.
Resultados
Foram encontradas 25 espécies de himenópteros, sendo 17 de vespas, pertencentes às famílias
Chrysididae, Crabronidae, Leucospidae, Mutillidae, Pompilidae, Sphecidae, e Vespidae e 8
espécies de abelhas pertencentes às famílias Apidae e Megachilidae (Tabela 2).
39
Dentre as vespas, as famílias Vespidae (821 indivíduos) e Sphecidae (250 indivíduos) foram
as mais diversas, com 5 espécies cada, seguidas por Crabronidae (529 indivíduos) com 3
espécies e Pompilidae (um indivíduo) com uma espécie. Entre as abelhas capturadas, a família
Megachilidae foi a mais diversa com 6 espécies de abelhas (254 indivíduos), enquanto Apidae
apresentou apenas 2 espécies (6 indivíduos).
As vespas das famílias Chrysididae (Chrysis sp. group. Intricans – 21 indivíduos),
Leucospidae (Leucospis egaia Walker – 1 indivíduo) e Mutillidae (Spheropthalninae
(subfamília)/sp. – 1 indivíduo), e uma espécie de abelha da família Megachilidae (Coelioxys
sp. – 16 indivíduos) são parasitas de vespas e abelhas e não foram incluídas nas análises
estatísticas. Os parasitas representaram 16% do total de espécies coletadas.
Riqueza de espécies
Curvas de saturação revelaram que a riqueza de espécies de vespas e abelhas aumenta com o
número de indivíduos coletados em todos os usos da terra, atingindo um platô, o que indica
que o esforço e o tamanho amostral foram adequados (Figs. 1a-b). O número de espécies de
vespas e abelhas observado e estimado foi altamente correlacionado de acordo com a
correlação de Pearson (r > 0,98, P < 0,0001, n = 48 para todos os usos da terra), corroborando
os resultados das curvas de saturação de espécies. As curvas de saturação de espécies
mostraram ainda que a riqueza de espécies na capoeira velha foi maior em comparação com
capoeira nova, cultivo em aléias e pastagem, tanto para vespas quanto para abelhas (Figs. 1a-
b). Não foi possível gerar curvas de saturação de espécies de abelhas para capoeira nova e
cultivo em aléias devido à presença de apenas duas espécies de abelhas nesses usos da terra
(Tabela 1, Fig. 1b).
40
Efeito de variáveis ambientais abióticas sobre a riqueza de espécies
A análise de partição hierárquica revelou que a maior parte da variância para a riqueza de
espécies de vespas (83,26%) e abelhas (78,36%) foi explicada pelos efeitos independentes das
variáveis ambientais. A umidade relativa apresentou a maior contribuição independente
(70,00%) para a riqueza de vespas, seguida pela temperatura (13,30%) (Fig. 2a). No entanto,
para a riqueza de abelhas a maior contribuição independente foi da temperatura (65,71%),
seguida pela umidade (12,64%) (Fig. 2b).
Similaridade da comunidade entre os usos da terra
A PCA explicou 39,65% da variação encontrada para vespas, sendo 23,78% explicada pelo
eixo 1 e 15,87% pelo eixo 2. As capoeiras velhas se distribuíram à direita no primeiro eixo,
juntamente com uma capoeira nova e um cultivo em aléias, enquanto as demais áreas de
capoeiras novas, cultivos em aléias e pastagens se distribuíram à esquerda (Fig. 3a). Dez
espécies de vespas (Minixi brasillianum de Saussure, Isodontia sp.1, Isodontia sp.2, Isodontia
sp.3, Isodontia sp. 4, Isodontia sp.5, Trypoxylon cincreum Cameron, Liris sp., Zethus toltecus
de Saussure e Priochilus sp.) se agruparam à direita do eixo 1, onde se concentraram as
capoeiras velhas, um dos cultivos em aléias e uma das capoeiras novas. As demais espécies de
vespas (Pachodynerus guadulpensis de Saussure, Pachodynerus nasidens Latreille,
Trypoxylon nitidum Smith e Monobia angulosa de Saussure) foram mais abundantes nas
pastagens, cultivos em aléias e capoeiras novas (Fig. 3b).
Para abelhas, a PCA explicou 66,34% da variação encontrada, sendo 50,53% explicada pelo
eixo 1 e 15,81% pelo eixo 2, embora não tenha havido grande distinção entre os sítios de
estudo, os quais tenderam a se agrupar ao longo do primeiro eixo do gráfico (Fig. 4a). Uma
41
capoeira velha, uma capoeira nova e uma pastagem se posicionaram à esquerda no eixo 1,
onde observa-se um agrupamento das espécies Hypanthidium maranhense Urban, Megachile
curvipes Smith, Megachile sejuncta Cockerell e Xylocopa Suspecta Moure (Fig. 4b). A
espécie Megachile cfr. framea Schrottky, foi onipresente em todos os usos da terra, enquanto
que Euglossa sp. ocorreu em um cultivo em aléias e uma capoeira velha e Megachile brethesi
Schrottky em uma pastagem e uma capoeira velha.
Discussão
Capoeira velha, que foi o uso da terra mais semelhante à vegetação original, abrigou uma
maior riqueza de espécies de vespas e abelhas em comparação com ambientes mais
antropizados como capoeira nova, cultivo em aléias e pastagem. A variável ambiental que
mais influenciou a riqueza de espécies de vespas foi a umidade enquanto a riqueza de abelhas
foi mais influenciada temperatura. A composição da comunidade de vespas e de abelhas foi
similar entre os usos da terra mais antropizados, sendo que algumas espécies tiveram maior
ocorrência em pastagem, cultivo em aléias, e capoeira nova.
A maior riqueza de espécies de vespas e abelhas solitárias encontrada na capoeira velha revela
a importância desse uso da terra para a conservação da biodiversidade de himenópteros em
paisagens pouco diversas e dominadas por agroecossistemas. Capoeiras podem ter um papel
essencial na conservação de espécies, pois fornecem condições microclimáticas e uma
variedade de recursos muitas vezes não encontrados em cultivos agrícolas como, por
exemplo, temperatura e umidade favoráveis, locais para nidificação, alimento alternativo,
recursos florais, dentre outros (Tscharntke et al., 2007; Sobek et al., 2009, Le Feón et al.,
2009). Ademais, em regiões onde se pratica a agricultura itinerante de corte e queima, áreas
de capoeira em diferentes estágios sucessionais são comuns e, para diversas espécies de
42
artrópodes, quanto mais avançado for o estágio de sucessão do fragmento, maior será a
riqueza (Veddeler et al., 2005, Bragagnolo et al., 2007).
A umidade foi o fator abiótico que mais influenciou a riqueza de espécies de vespas ao longo
do ano, enquanto a riqueza de abelhas foi mais influenciada pela temperatura. Diversos
estudos em regiões tropicais mostram a influência da variação de parâmetros ambientais como
temperatura e umidade ao longo do ano sobre a riqueza de espécies de artrópodes (Guedes et
al., 2000; Philpott et al.,2006; Wielgoss et al., 2010). Estudos realizados na Indonésia, acerca
do efeito da intensidade do uso da terra sobre a riqueza e abundância de vespas e abelhas
solitárias que nidificam em ninhos-armadilha, mostraram uma correlação positiva entre a
riqueza de espécies desses artrópodes e a intensidade do uso da terra relacionada a mudanças
na temperatura e umidade. A intensificação do uso da terra eleva a temperatura enquanto
diminui a umidade do habitat, favorecendo algumas espécies de vespas e abelhas solitárias
(Klein et al., 2002a).
A composição das comunidades de vespas e abelhas solitárias foi semelhante em capoeira
nova, cultivo em aléias e pastagem. Certas espécies de vespas e abelhas solitárias podem
explorar recursos encontrados em agroecossistemas, como a comunidade de herbívoros
associada a plantas cultivadas e a alta diversidade herbácea, respectivamente, e, portanto,
podem se beneficiar de usos da terra mais intensivos (Klein et al., 2002b, 2006; Tylianakis et
al., 2006). As vespas P. guadulpensis, P. nasidens e M. angulosa, por exemplo, são
predadoras de larvas de lepidópteros (Camillo et al., 1997; Buschini & Buss, 2010) e podem
ser favorecidas por altas densidades populacionais dessas larvas encontradas em cultivos
agrícolas (Klein et al., 2002b, 2004). De fato, essas espécies foram pouco abundantes ou
ausentes em capoeira velha, que foi o tipo de uso da terra mais semelhante à vegetação
original (Tabela 2). Algumas espécies de abelhas do gênero Megachile também podem se
favorecer da alta diversidade herbácea encontrada nos usos da terra mais intensivos,
43
principalmente onde há abundância de espécies de Asteraceae e Leguminosae, pelas quais
abelhas desse gênero têm mostrado preferência (Garófalo et al., 2004). Megachile cfr. framea
foi, de fato, mais abundante em tipos de uso da terra mais antropizados como pastagem e
cultivo em aléias (Tabela 2).
Os resultados indicam que a comunidade de vespas e abelhas solitárias é influenciada pelo
uso da terra de modo que mais espécies são encontradas em áreas menos antropizadas como
capoeiras, embora cultivos em aléias e pastagens também contribuem para minimizar a perda
de espécies de vespas e abelhas na região estudada. Paisagens formadas por diferentes tipos
de uso da terra como capoeiras e plantios agrícolas apresentam uma grande variedade de
nichos e recursos, ajudando a manter uma parte da comunidade de vespas e abelhas
originalmente presente na vegetação nativa, especialmente em regiões onde a vegetação
original foi totalmente substituída por agroecossistemas. Serviços ambientais como controle
biológico e polinização podem, portanto, ser incrementados em tais paisagens.
Agradecimentos:
A Bolívar R. G. Barret, Daniele R. Parizotto, Gabriel A. R. Melo e Marcel G. Hermes
(Universidade Federal do Paraná, Departamento de Zoologia) pela identificação das espécies
de vespas e abelhas. À Fundação de Amparo a Pesquisa no Maranhão (FAPEMA), ao
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Universidade
Estadual do Maranhão (UEMA) pela concessão de bolsas de estudo ao primeiro, segundo e
terceiro autores, respectivamente. Ao PNPD/CAPES pelo financiamento do projeto.
44
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50
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indicadores da qualidade ambiental. Revista de Ciências Agroveterinárias, 4, 60-71.
51
Tabelas
Tabela 1 – Índices de diversidade de Shannon-Wiener para vegetação
herbácea e arbórea em função do uso da terra.
Uso da terra
Índices de
Shannon-Wiener
PA
AL
CN
CV
Vegetação herbácea
1,01
1,27
1,36
1,18
Vegetação arbórea
0,22
0,18
1,03
0,73
*PA – Pastagem; AL – Cultivo em aléias; CN – Capoeira nova; CV –
Capoeira velha
52
Tabela 2 – Vespas e abelhas e solitárias (Insecta: Hymenoptera) encontradas nos quatro tipos
de uso da terra.
USO DA TERRA*
FAMÍLIA
ESPÉCIE
PA
AL
CN
CV
Total
VESPIDAE
Pachodynerus guadulpensis de Saussure
73
361
137
43
614
Pachodynerus nasidens Latreille
13
74
33
-
120
Monobia angulosa de Saussure
50
-
19
8
77
Zethus toltecus de Saussure
-
-
-
9
9
Minixi brasillianum de Saussure
-
-
-
1
1
SPHECIDAE
Isodontia sp. 1
30
23
54
38
145
Isodontia sp. 2
11
19
20
30
80
Isodontia sp.5
-
9
4
13
Isodontia sp. 4
-
-
11
-
11
Isodontia sp. 3
-
-
-
1
1
CRABRONIDAE
Trypoxylon nitidum Smith
162
133
31
10
336
Trypoxylon cincreum Cameron
-
13
87
92
192
Liris sp.
-
-
-
1
1
CHRYSIDIDAE
Chrysis sp. group. Intricans**
-
15
2
4
21
MUTILLIDAE
Spheropthalninae (subfamília)**
-
-
1
-
1
LEUCOSPIDAE
Leucospis egaia Walker**
-
-
-
1
1
POMPILIDAE
Priochilus sp.
-
-
-
1
1
MEGACHILIDAE
Megachile cfr. framea Schrottky
65
70
23
39
197
Hypanthidium maranhense Urban
-
-
9
13
22
Megachile curvipes Smith
3
-
-
7
10
Megachile brethesi Schrottky
4
-
-
1
5
Megachile sejuncta Cockerell
-
-
-
4
4
Coelioxys sp.**
4
5
-
7
16
APIDAE
Euglossa sp.
-
1
-
3
4
Xylocopa suspecta Moure
-
-
-
2
2
* PA – Pastagem; AL – Cultivo em aléias; CN – Capoeira nova; CV – Capoeira velha
** Espécie parasita de vespas e abelhas que nidificam em ninhos-armadilhas. Não incluída nas
análises estatísticas.
53
Figuras
Fig. 1 Curvas de saturação padronizadas pelo número de espécies de (a) vespas e (b) abelhas
solitárias geradas pelo estimador Mao Tau (em função da abundância de espécimes) em
diferentes tipos de uso da terra. As barras de erro representam o desvio padrão.
Abundância
0 10 20 30 40 50 60 70
Riqueza de espécies
0
1
2
3
4
5
6
7
(b)
Abundância
0 100 200 300 400 500 600
Riqueza de espécies
0
2
4
6
8
10
12
Pastagem
Aléia
Cap. Nova
Cap. Velha
(a)
54
Fig. 2 Análise de partição hierárquica mostrando o efeito independente (apresentado como
porcentagem de variância explicada) de variáveis ambientais abióticas para a riqueza de: (a)
vespas e (b) abelhas solitárias.
Temperatura Umidade
0
20
40
60
80
Riqueza de vespas (% da variância explicada)
(a)
Temperatura Umidade
0
10
20
30
40
50
60
70
Riqueza de abelhas (% da variância explicada)
(b)
55
Fig. 3 Análise de Componentes Principais (PCA) para (a) usos da terra e (b) espécies de
vespas solitárias.
(a)
56
Fig. 4 Análise de Componentes Principais (PCA) para (a) usos da terra e (b) espécies de
abelhas solitárias.
(a)
(b)
57
CAPÍTULO 3
VARIAÇÃO TEMPORAL E COMPOSIÇÃO
FAUNÍSTICA DA COMUNIDADE DE VESPAS E
ABELHAS SOLITÁRIAS (INSECTA:
HYMENOPTERA) EM RELAÇÃO AO USO DA TERRA
58
Variação temporal e composição faunística da comunidade de
vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) em relação ao
uso da terra
Michela C. Batista
1*
, Ruanno S. Almeida
2
, Alexandra R. da Piedade
2
, Adenir V.
Teodoro
1
1
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do
Maranhão (UEMA), Caixa Postal 3004, São Luís, Maranhão, Brasil.
2
Estudantes de Agronomia, Universidade Estadual do Maranhão (UEMA), Caixa
Postal 3009, São Luís, Maranhão, Brasil.
*Correspondência: Michela Costa Batista
Programa de Pós-Graduação em Agroecologia, Universidade Estadual do Maranhão
(UEMA), Caixa Postal 3004, São Luís, Maranhão, Brasil. E-mail:
59
Resumo. Vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) têm um papel chave no
funcionamento de ecossistemas e agroecossistemas. Cultivos agrícolas se beneficiam do
controle biológico de pragas e da polinização desempenhados por vespas e abelhas solitárias,
respectivamente. O presente trabalho teve por objetivo avaliar a dinâmica populacional e
composição faunística de vespas e abelhas solitárias em relação ao uso da terra (pastagens,
cultivos em aléias, capoeiras novas e capoeiras velhas) no Norte do Maranhão durante o
período de um ano utilizando ninhos-armadilha. O uso da terra não influencia a abundância de
vespas e abelhas solitárias de acordo com a Anova para Medidas Repetitas, no entanto, os
níveis de dominância, abundância e freqüência para as espécies Pachodynerus guadulpensis
de Saussure, Isodontia sp.1, Isodontia sp. 2, Trypoxylon nitidum Smith e Megachile cfr.
framea Schrottky variaram com o uso da terra como indicado pelas análises faunísticas. A
abundância de vespas e abelhas variou ao longo do tempo com picos populacionais em janeiro
(abelhas), e junho e julho (vespas). A umidade relativa explicou a maior parte da variação
para a abundância de vespas enquanto a temperatura explicou maiores porções da variância
para a abundância de abelhas. Houve uma interação entre o tempo e o uso da terra para a
abundância de vespas (mas não para abelhas). Conclui-se que fragmentos de vegetação
secundária como capoeiras e agroecossistemas como cultivos em aléias e pastagens podem
aprovisionar recursos para a manutenção de populações de vespas e abelhas solitárias em
regiões onde a vegetação original foi completamente removida, aumentando potencialmente
serviços ambienteais como controle biológico e polinização.
Palavras-chave: abundância, agroecossistemas, análise faunística, controle biológico,
fatores abióticos, polinização.
60
Abstract. Solitary wasps and bees (Insecta: Hymenoptera) play a key role in ecosystem and
agroecosystem functioning. Crops may benefit from biological pest control and pollination
carried out by predatory solitary wasps and solitary bees, respectively. We aimed at
evaluating the population dynamics and the faunistic compositions of solitary wasps and bees
in respect to land use (pastures, alley croppings, young fallows and old fallows) in the North
of the Maranhão state over a 1-year period using trap nests. The land use did not influence the
abundance of solitary wasps and bees according to Repeated Measures Anova, however, the
levels of dominance, abundance and frequency to the species Pachodynerus guadulpensis de
Saussure, Isodontia sp.1, Isodontia sp. 2, Trypoxylon nitidum Smith and Megachile cfr.
framea Schrottky varied with land use as indicated by faunistic analyses. The abundance of
wasps and bees varied over time with populations peeking in January (bees), and June and
July (wasps). Relative humidity explained the most portions of the variation to the abundance
of wasps while temperature explained higher portions of the variance for the abundance of
bees. There was an interaction between time and land use for the abundance of wasps (but not
for bees‟ abundance). We conclude that secondary fragments of vegetation such as fallows as
well as agricultural systems like alley croppings and pastures may provide resources to
maintaining populations of solitary wasps and bees in regions where the original vegetation
was completely removed, potentially increasing ecological services like biological control and
pollination.
Key words: abundance, agroecosystems, faunistic analysis, biological control, abiotic
predictors, pollination.
61
Introdução
Vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) são importantes componentes no
funcionamento de ecossistemas e agroecossistemas (Morato & Campos, 2000; Tylianakis et
al., 2005; Buschini & Woiski, 2008). Vespas solitárias predadoras podem ter um papel chave
na redução de determinadas espécies de pragas de cultivos, como larvas de lepidópteros
(Tylianakis et al., 2005) ou ninfas de ortópteros (Soares, et al., 2001). No entanto, algumas
espécies de vespas solitárias também atacam predadores benéficos como aranhas (Klein et al.,
2006, Santoni & Del Lama, 2007). Abelhas solitárias são eficientes polinizadoras de plantas
nativas e cultivadas e a redução populacional desses insetos pode comprometer a
produtividade de culturas agrícolas (Klein et al., 2003; Kremen et al., 2004; Ricketts et al.,
2008). Vespas e abelhas solitárias são consideradas excelentes bioindicadores, pois são
sensíveis a alterações ambientais, como mudanças no microclima e na disponibilidade de
recursos alimentares (Klein et al., 2002; Tylianakis et al., 2004 , 2005, 2006; Buschini &
Woiski, 2008).
Vários fatores podem afetar a população de vespas e abelhas solitárias, como a abundância de
presas, diversidade de recursos florais, disponibilidade de locais para nidificação e condições
microclimáticas (Aguiar & Martins, 2002; Klein, et al., 2002; Tylianakis et al., 2006).
Diferentes tipos de uso da terra podem apresentar padrões distintos de fatores bióticos e
abióticos essenciais para esses himenópteros e afetar a distribuição e densidade de suas
populações (Klein et al., 2002; Tylianakis et al., 2006). Desta forma, diferentes tipos de uso
da terra em uma região podem se complementar, contribuindo para a manutenção de
populações de vespas e abelhas solitárias e, conseqüentemente dos serviços ambientais
aprovisionados por esses himenópteros (Tscharntke et al., 2005; 2007; Kremen, 2005). A
variação sazonal de fatores abióticos, como umidade e temperatura, e de disponibilidade de
62
diversos recursos também pode influenciar a população de vários artrópodes, incluindo vespas
e abelhas solitárias (Guedes et al., 2000; Tylianakis et al., 2005; Teodoro et al., 2009). O
presente trabalho avaliou a abundância de vespas e abelhas solitárias em diferentes tipos de
uso da terra do Norte do Estado do Maranhão (pastagens, cultivos em aléias, capoeiras novas
e capoeiras velhas) ao longo do tempo. As seguintes questões foram abordadas neste estudo:
(1) A densidade populacional de vespas e abelhas solitárias muda em função do uso da terra?
(2) A variação da temperatura e umidade relativa do ar ao longo do ano afeta a população de
vespas e abelhas solitárias? (3) A composição faunística da comunidade de vespas e abelhas
solitárias muda com o uso da terra?
Material e métodos
Sítios de estudo
O experimento foi realizado em sítios de estudo localizados na zona rural do Município de
Miranda do Norte (3º 36‟ S, 44º 34‟ O, elevação 44 m), Maranhão, Brasil. A temperatura
média anual da região é de 27
o
C e a pluviosidade média anual é de 1.615mm, com o período
chuvoso de janeiro a maio, e o período seco de junho a dezembro. A vegetação natural da
região foi completamente substituída por cultivos agrícolas de subsistência e pastagens para a
criação de gado. Fragmentos de vegetação secundária (capoeiras) de diferentes tamanhos e
estágios de sucessão encontram-se distribuídos em meio a uma matriz de áreas de cultivo e
pastagens.
Quatro tipos de uso da terra presentes na região foram selecionados: (i) pastagens de capim
braquiarão (Brachiaria brizantha Hochst Stapf) não manejadas e com presença esparsa de
palmeiras de babaçu (Attalea speciosa Mart. ex. Spreng); (ii) cultivos em aléias entre 8 e 9
63
anos de idade e caracterizados pela presença de fileiras de leguminosas arbóreas leucena
(Leucaena leucocephala (Lam.) R. de Wit.) e sombreiro (Clitoria fairchildiana R. Howard)
entre as quais são cultivados arroz, milho, feijão e mandioca; (iii) capoeiras novas com
aproximadamente 8 anos de idade e caracterizadas pela presença de espécies arbóreo-
arbustivas como o sabiá (Mimosa caesalpiniifolia Benth); e (iv) capoeiras velhas com cerca
de 20 anos de idade e constituídas principalmente de palmeiras como o babaçu e o tucum
(Astrocaryum vulgare Mart.) além de leguminosas arbóreas como o olho de boi (Dioclea
latifolia Benth) e algumas espécies do gênero Bauhinia spp. Para cada tipo de uso da terra
foram selecionados 4 sítios de estudo (repetições) com no mínimo 1ha, totalizando 16 sítios
de estudo. A distância mínima entre os sítios de estudo foi de pelo menos 400m.
Ninhos-armadilha e amostragem
Ninhos-armadilha são espaços tubulares preparados para a nidificação de algumas espécies de
vespas e abelhas solitárias que nidificam em cavidades pré-existentes (Tscharntke et al., 1998;
Aguiar & Martins, 2002; Tylianakis et al., 2004; Buschini & Woiski, 2008; Sobek et al.,
2009). Cada ninho-armadilha foi confeccionado com 15 internódios de bambu seco, com
diâmetros internos variando de 2-20mm e comprimento de aproximadamente 20cm, presos
com um fio de arame. Quatro ninhos-armadilha foram instalados em cada sítio de estudo nos
vértices de um quadrado (5 x 5m) localizado a pelo menos 30m da borda, perfazendo um total
de 64 ninhos-armadilha (960 internódios) em todos os sítios de estudo. Cada ninho-armadilha
foi suspenso com um arame em um poste de madeira a 1,5m de altura do solo. Uma porção de
cola entomológica (Isca Cola, Ijuí, Brasil) foi aplicada mensalmente ao redor do arame para
impedir a entrada de formigas e outros artrópodes nos internódios. As coletas foram
realizadas mensalmente durante um ano (dezembro de 2008 a novembro de 2009) através da
64
retirada dos internódios ocupados (nidificados) em cada ninho-armadilha e subseqüente
substituição por internódios novos.
Os internódios nidificados foram levados ao Laboratório de Artrópodes do Programa de Pós-
graduação em Agroecologia da Universidade Estadual do Maranhão, e acondicionados em
caixas de papelão (20 x 5cm) com tampa coberta com uma tela fina e plástico filme e
observados diariamente até a emergência dos adultos. Após a emergência, os himenópteros
foram mortos em acetato de etila, separados em morfoespécies e, posteriormente, enviados
para identificação. Espécimes voucher foram depositados na Coleção do Departamento de
Zoologia da Universidade Federal do Paraná (DZUP), Curitiba, Paraná, Brasil.
Variáveis ambientais
Parâmetros abióticos foram medidos em cada sítio de estudo para explicar os padrões de
abundância de vespas e abelhas solitárias. Temperatura e umidade relativa do ar foram
medidas mensalmente, durante um ano, entre às 8:00 e 14:00, horas usando um
termohigrômetro digital portátil (Termohigrômetro modelo 910.15chp, Alla Brasil) colocado
sobre o solo (Klein et al., 2002).
Análise estatística
Análises de variância para medidas repetidas com soma de quadrados do tipo I (seqüencial)
foram realizadas com o programa Statistica 8.0 (StatSoft Inc 1984-2007), para testar o efeito
do uso da terra sobre a abundância de vespas e abelhas solitárias ao longo do tempo. Análises
de variância adicionais, seguidas de teste de Fisher LSD (5% de probabilidade), foram
conduzidas para testar diferenças entre os usos da terra para cada mês.
65
Foram realizadas análises faunísticas da comunidade de vespas e abelhas solitárias nos
diferentes usos da terra. As análises faunísticas consistiram nos cálculos de dominância
(espécie que apresenta freqüência superior a 1/S, onde S é o número total de espécies na
comunidade), abundância (número de indivíduos por unidade amostral) e freqüência (% de
indivíduos de uma espécie com relação ao total de indivíduos) (Silveira Neto et al., 1976)
utilizando o programa ANAFAU, desenvolvido pela ESALQ/USP (Lofego & Moraes, 2006).
Análises de partição hierárquica foram utilizadas para avaliar a contribuição relativa das
variáveis ambientais abióticas temperatura e umidade relativa do ar sobre a abundância de
vespas e abelhas solitárias ao longo do tempo. A análise de partição hierárquica estima a
percentagem da variância explicada de cada variável em contribuições conjuntas e
independentes com todas as outras variáveis, considerando todos os possíveis modelos em
uma regressão multivariada (Mc Nally, 1996, 2000; Heikkinen et al., 2004, 2005). As análises
de partição hierárquica foram realizadas usando o programa R (Mc Nally & Walsh, 2004),
com os pacotes „„hier.part‟‟ e “gtools” (R 2.10.1, R Development Core Team 2010). Todos os
dados foram testados para normalidade e transformados usando-se log (x+1) sempre que
necessário.
Resultados
Foram encontradas 17 espécies de vespas (famílias Chrysididae, Crabronidae, Leucospidae,
Mutillidae, Pompilidae, Sphecidae e Vespidae) e 8 espécies de abelhas (famílias Apidae e
Megachilidae), perfazendo um total de 25 espécies de himenópteros (Tabela 1). Vespidae foi
a família de vespas mais abundante com 821 indivíduos (5 espécies), seguida por
Crabronidae, com 529 indivíduos (3 espécies), Sphecidae, 250 indivíduos (5 espécies), e
66
Pompilidae, um indivíduo (uma espécie). Megachilidae foi a família mais numerosa de
abelhas com 254 indivíduos (6 espécies) comparada à Apidae com 6 indivíduos (2 espécies).
As vespas das famílias Chrysididae (Chrysis sp. group. Intricans – 21 indivíduos), Mutillidae
(Spheropthalninae (subfamília)/sp. – 1 indivíduo), Leucospidae (Leucospis egaia Walker – 1
indivíduo) e uma espécie de abelha da família Megachilidae (Coelioxys sp. – 16 indivíduos)
são parasitas de vespas e abelhas e, portanto, não foram incluídas nas análises estatísticas. Os
parasitas representaram apenas 2,08% do total de espécimes coletadas.
Efeito do uso da terra e sazonalidade sobre a abundância de himenópteros
A abundância de vespas não foi afetada (F
3, 60
= 2,657, P = 0,056) pelo uso da terra (Fig. 1a).
O tempo influenciou a abundância de vespas (F
11, 660
= 7,327, P < 0,0001), com um pico
populacional nos meses de junho e julho (Fig. 1b). A interação entre o uso da terra e o tempo
para a abundância de vespas foi significativa nos meses de janeiro (F
3, 60
= 4,152, P = 0,009),
março (F
3, 60
= 3,727, P = 0,016), abril (F
3, 60
= 2,882, P = 0,043), maio (F
3, 60
= 3,017, P =
0,037), junho (F
3, 60
= 3,324, P = 0,025), julho (F
3, 60
= 7,850, P = 0,0002), agosto (F
3, 60
=
4,053, P = 0,011) e outubro (F
3, 60
= 3,866, P = 0,0135) enquanto que não houve diferença
significativa para os meses de dezembro (F
3, 60
= 2,231, P = 0,094), fevereiro (F
3, 60
= 1,328, P
= 0,273), setembro (F
3, 60
= 1,540, P = 0,213) e novembro (F
3, 60
= 2,321, P = 0,084) (Fig. 1c).
A abundância de abelhas não foi afetada pelo uso da terra (F
3, 60
= 1,108, P = 0,353) (Fig. 2a).
O tempo afetou a abundância de abelhas (F
11, 660
= 2,863, P = 0,001), com um pico
populacional mais pronunciado em janeiro (Fig. 2b). Não houve interação entre o uso da terra
e o tempo (F
33, 660
= 1,340, P = 0,099) para a abundância de abelhas (Fig. 2c).
67
Composição faunística de vespas e abelhas
Níveis de dominância, abundância e freqüência para a maioria das espécies de vespas e
abelhas não foram afetados pelo uso da terra (Tabela 2). No entanto, para as espécies de
vespas Pachodynerus guadulpensis de Saussure, Isodontia sp.1, Isodontia sp. 2, Trypoxylon
nitidum Smith e a abelha Megachile cfr. framea Schrottky, os níveis de dominância,
abundância e freqüência mudaram com o uso da terra. Pachodynerus guadulpensis passou de
dominante comum e freqüente em pastagem, para super dominante, super abundante e super
freqüente em cultivo em aléias e dominante, muito abundante e muito freqüente em capoeira
nova e velha. Isodontia sp. 1 passou de comum e freqüente em pastagem, cultivo em aléias e
capoeira nova, para muito abundante e muito freqüente em capoeira velha. Isodontia sp. 2
passou de disperso e pouco freqüente em pastagem, para comum e freqüente em cultivo em
aléias e capoeira nova e muito abundante e muito freqüente em capoeira velha. Trypoxylon
nitidum passou de muito abundante e muito freqüente em pastagem e cultivo em aléias, para
comum e freqüente em capoeira nova e velha. Megachile cfr. framea passou de comum e
freqüente em cultivo em aléias, pastagem e capoeira nova, para muito abundante e muito
freqüente em capoeira velha.
Efeito das variáveis ambientais abióticas sobre a abundância de vespas e abelhas
A maior parte da variância para a abundância vespas (61,16%) e abelhas (64,66%) foi
explicada pelos efeitos independentes das variáveis. A variável ambiental abiótica umidade
apresentou a maior contribuição independente (41,67%) para a abundância de vespas, seguida
pela temperatura (19,48%) (Fig. 3a). No entanto, para a abundância de abelhas a maior
68
contribuição independente foi da temperatura (49,07%) seguida pela umidade (15,59%)
(Fig.3b).
Discussão
Embora a abundância de vespas e abelhas não tenha sido afetada pelo uso da terra, houve uma
variação sazonal da densidade populacional de vespas (mas não de abelhas) em alguns usos
da terra. Níveis de dominância, abundância e freqüência de algumas espécies de vespas e de
uma espécie de abelha também mudaram em função do uso da terra. As densidades
populacionais de vespas e abelhas variaram ao longo do tempo com picos populacionais nos
meses de janeiro (abelhas) e junho e julho (vespas). Adicionalmente, a umidade foi o fator
ambiental abiótico que explicou a maior parte da variância na abundância de vespas enquanto
a temperatura explicou a maiores porções da variância na abundância de abelhas.
As análises de variância não revelaram efeito do uso da terra sobre a abundância de vespas e
abelhas. No entanto, os níveis de dominância, abundância e freqüência de algumas espécies
(P. guadulpensis, Isodontia sp.1, Isodontia sp. 2, T. nitidum e M. cfr. framea) mudaram com o
uso da terra demonstrando que os diferentes habitats da região afetam o nível populacional
desses himenópteros. Vários habitats formando uma paisagem heterogênea oferecem uma
grande quantidade de nichos e possibilidades de exploração de recursos (Silva et al., 2008),
podendo favorecer a manutenção de populações de artrópodes (Clough et al., 2005;
Tscharntke et al., 2005; Kremen, 2005). Por exemplo, capoeiras podem fornecer recursos
escassos nos cultivos agrícolas, como cobertura vegetal permanente, locais de abrigo e
nidificação e fontes alternativas de pólen e néctar para as espécies que interagem com os
plantios (Tscharntke et al., 2007; Sobek et al., 2009). Agroecossistemas, por sua vez,
geralmente contêm uma grande quantidade de presas e recursos florais em determinadas
69
épocas do ano que podem favorecer as populações de artrópodes (Tscharntke et al., 2005;
2007). Deste modo, diferentes tipos de uso da terra em uma região podem se complementar
contribuindo para a manutenção de insetos como vespas e abelhas solitárias e
conseqüentemente dos serviços ambientais aprovisionados por esses artrópodes em
agroecossistemas próximos (Tscharntke et al., 2005; 2007; Kremen, 2005).
As vespas P. guadulpensis, Isodontia sp.1 e Isodontia sp. 2, aprovisionam seus ninhos com
larvas de lepidópteros e ninfas de ortópteros respectivamente (Buschini & Buss, 2010; Soares,
et al., 2001). Essas espécies de vespas podem atuar no controle biológico de pragas associadas
aos cultivos agrícolas. Trypoxylon nitidum, por sua vez, aprovisiona seus ninhos com aranhas
(Santoni & Del Lama, 2007), e grandes populações dessa vespa podem prejudicar o controle
natural de pragas conduzido por aracnídeos. A espécie M. cfr. framea pode ser polinizadora
de plantas cultivadas, pois as espécies do gênero Megachile encontradas no Brasil têm
mostrado potencial para incrementar a produção de sementes de Leguminosae, além de
diversas plantas ornamentais, medicinais e comestíveis (Garófalo, et al., 2004).
A abundância de vespas e abelhas solitárias variou ao longo do tempo com picos
populacionais de vespas nos meses de junho e julho (período seco) e de abelhas em janeiro
(período chuvoso). Mudanças sazonais de temperatura e umidade relativa, são conhecidas por
afetarem a densidade populacional de diversas espécies de artrópodes (Philpott et al., 2006;
Teodoro et al., 2009), incluindo vespas e abelhas solitárias (Tylianakis et al., 2005). Na região
onde o estudo foi conduzido, durante o período seco a temperatura média é mais elevada e a
umidade relativa mais baixa, enquanto no período chuvoso ocorre o inverso. Desta forma,
contrastando-se os picos populacionais com os resultados de partição hierárquica, é possível
que umidades relativas mais baixas favoreçam as populações de vespas solitárias enquanto
temperaturas médias mais amenas favoreçam as abelhas solitárias.
70
O uso da terra influenciou a abundância de vespas em alguns meses. De um modo geral, a
abundância de vespas foi maior em cultivos em aléias durante os meses de março, junho e
julho. A variação sazonal na disponibilidade de recursos, assim como a temperatura e
umidade, em diferentes habitats também pode influenciar as populações de insetos,
especialmente quando recursos importantes se tornam disponíveis em períodos diferentes
(Wolda, 1988, Tylianakis et al., 2005). Por exemplo, Klein et al. (2002) determinaram a
resposta da comunidade de vespas e abelhas solitárias que nidificam em ninhos-armadilha ao
uso da terra na Indonésia. A abundância de vespas solitárias eumenídeas foi maior nos usos da
terra mais antropizados, como agroflorestas de manejo intensivo, possivelmente devido à
grande quantidade de presas encontradas além das condições microclimáticas de temperatura
e umidade.
Conclui-se que em regiões onde a mata original foi completamente substituída, fragmentos de
vegetação secundária como capoeiras juntamente com sistemas agrícolas como cultivos em
aléias e pastagens podem aprovisionar recursos importantes para a manutenção de populações
de vespas e abelhas solitárias.
Agradecimentos:
A Bolívar R. Garcete Barret, Daniele R. Parizotto, Gabriel A. R. Melo e Marcel G. Hermes
(Universidade Federal do Paraná, Departamento de Zoologia) pela identificação das espécies
de vespas e abelhas. À Fundação de Amparo a Pesquisa no Maranhão (FAPEMA) e ao
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão de
bolsas de estudo ao primeiro e segundo autores. Ao PNPD/CAPES pelo financiamento do
projeto.
71
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76
Tabelas
Tabela 1 – Espécies de vespas e abelhas solitárias (Insecta: Hymenoptera) encontradas nos
quatro tipos de uso da terra.
FAMÍLIA
ESPÉCIE
Total
VESPIDAE
Pachodynerus guadulpensis de Saussure
614
Pachodynerus nasidens Latreille
120
Monobia angulosa de Saussure
77
Zethus toltecus de Saussure
9
Minixi brasillianum de Saussure
1
SPHECIDAE
Isodontia sp. 1
145
Isodontia sp. 2
80
Isodontia sp.5
13
Isodontia sp. 4
11
Isodontia sp. 3
1
CRABRONIDAE
Trypoxylon nitidum Smith
336
Trypoxylon cincreum Cameron
192
Liris sp.
1
CHRYSIDIDAE
Chrysis sp. group. Intricans*
21
MUTILLIDAE
Spheropthalninae (subfamília)*
1
LEUCOSPIDAE
Leucospis egaia Walker*
1
POMPILIDAE
Priochilus sp.
1
MEGACHILIDAE
Megachile cfr. framea Schrottky
197
Hypanthidium maranhense Urban
22
Megachile curvipes Smith
10
Megachile brethesi Schrottky
5
Megachile sejuncta Cockerell
4
Coelioxys sp.*
16
APIDAE
Euglossa sp.
4
Xylocopa suspecta Moure
2
*Espécie parasita de vespas e abelhas que nidificam em ninhos-armadilhas. Não incluída nas
análises estatísticas.
Tabela 2 – Análise faunística de vespas e abelhas coletadas em ninhos-armadilha em função do uso da terra.
VESPIDAE
SPHECIDAE
CRABRONIDAE
POMPILIDAE
MEGACHILIDAE
APIDAE
P. guadulpensis
P. nasidens
M. angulosa
Z. toltecus
M. brasillianum
Isodontia sp.1
Isodontia sp. 2
Isodontia sp.5
Isodontia sp. 4
Isodontia sp.3
T. nitidum
T. cincreum
Liris sp.
Priochilus sp.
M. cfr. framea
H. maranhense
M. curvipes
M. brethesi
M. sejuncta
Euglossa sp.
X. suspecta
Pastagem
Nº de indivíduos
73
13
50
-
-
30
11
-
-
-
162
-
-
-
65
-
3
4
-
-
-
Dominância
D
D
D
-
-
D
D
-
-
-
D
-
-
-
D
-
ND
ND
-
-
-
Abundância
C
c
c
-
-
c
d
-
-
-
ma
-
-
-
c
-
d
d
-
-
-
Freqüência
F
F
F
-
-
F
PF
-
-
-
MF
-
-
-
F
-
PF
PF
-
-
-
Cultivo em
Aléias
Nº de indivíduos
361
74
-
-
-
23
19
9
-
-
133
13
-
-
70
-
-
-
-
1
-
Dominância
1
SD
D
-
-
-
D
D
D
-
-
D
D
-
-
D
-
-
-
-
ND
-
Abundância
2
sa
c
-
-
-
c
c
D
-
-
ma
c
-
-
c
-
-
-
-
r
-
Freqüência
3
SF
F
-
-
-
F
F
PF
-
-
MF
F
-
-
F
-
-
-
-
PF
-
Capoeira
Nova
Nº de indivíduos
137
33
19
-
-
54
20
11
-
31
87
-
-
23
9
-
-
-
-
-
Dominância
D
D
D
-
-
D
D
D
-
D
D
-
-
D
D
-
-
-
-
-
Abundância
ma
c
c
-
-
c
c
d
-
c
ma
-
-
c
r
-
-
-
-
-
Freqüência
MF
F
F
-
-
F
F
PF
-
F
MF
-
-
F
PF
-
-
-
-
-
Capoeira
Velha
Nº de indivíduos
43
-
8
9
1
38
30
4
-
1
10
92
1
1
39
13
7
1
4
3
2
Dominância
D
-
D
D
ND
D
D
ND
-
ND
D
D
ND
ND
D
D
D
ND
ND
ND
ND
Abundância
ma
-
c
c
r
ma
ma
D
-
r
c
ma
r
r
ma
c
c
r
d
d
r
Freqüência
MF
-
F
F
PF
MF
MF
PF
-
PF
F
MF
PF
PF
MF
F
F
PF
PF
PF
PF
¹Dominância (Laroca e Mielke): SD = super dominante, D = dominante, ND = não dominante;
2
Abundância: sa = super abundante, ma = muito abundante, a
= abundante, c = comum, d = dispersa, r = rara.
3
Freqüência: SF = super freqüente, MF = muito freqüente, F = freqüente, PF = pouco freqüente
78
Figuras
Fig. 1 Abundância de vespas em função do uso da terra (a), tempo (b) e interação entre o uso
da terra e o tempo (c). ANOVA para medidas repetidas seguida por teste de média (Fisher) a
5% de probabilidade. Média ± erro padrão são apresentados.
DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV
Log(Abundância+1)
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
PASTAGEM
ALÉIA
CAP. NOVA
CAP. VELHA
a
bc
c
ab
a
ab
b
b
ab
b
a a
a
a
a
b
a
ab
b
b
a
b
b
b
a
b
a
a
ab
a
c
bc
(c)
DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV
Log(Abundância+1)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
abc
ab
ab
ab
a
c
d
d
bc
a
abc
bc
(b)
PASTAGEM ALÉIA CAP. NOVA CAP. VELHA
Log(Abundância+1)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
79
Fig. 2 Abundância de abelhas em função do uso da terra (a), tempo (b) e interação entre o uso
da terra e o tempo (c). ANOVA para medidas repetidas seguida por teste de média (Fisher) a
5% de probabilidade. Média ± erro padrão são apresentados.
DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV
Log (Abundância+1)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
PASTAGEM
ALÉIA
CAP. NOVA
CAP. VELHA
DEZ JAN FEV MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV
Log(Abundância+1)
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
abc
a
cd
cd
cd
bcd
bcd
bcd
bcd
d
bcd
cd
(b)
PASTAGEM ALÉIA CAP. NOVA CAP. VELHA
Log(Abundância+1)
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
(a)
80
Fig. 3 Análises de partição hierárquica mostrando o efeito independente (porcentagem de
variância explicada) de variáveis ambientais para as densidades de: (a) vespas e (b) abelhas.
Temperatura Umidade
0
10
20
30
40
50
Abundância de vespas (% da variância explicada)
(a)
Temperatura Umidade
0
10
20
30
40
50
60
Abundância de abelhas (% da variância explicada)
(b)
81
CAPÍTULO 4
FOREST FRAGMENTS’ CONTRIBUTION TO THE
NATURAL BIOLOGICAL CONTROL OF
SPODOPTERA FRUGIPERDA SMITH
(LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) IN MAIZE
82
___________________________________
*Submitted to Brazilian Archives of Biology and Technology
**Author for correspondence: costa_michela@yahoo.com
Forest Fragments’ Contribution to the Natural Biological
Control of Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera:
Noctuidae) in Maize*
Michela Costa Batista**, Eduardo Henrique Santana Sousa, Ruanno Silva Almeida and
Adenir Vieira Teodoro
Graduate Programme in Agroecology; Maranhão State University; Campus Universitário Paulo VI, S/N,
Tirirical; 65054-970; São Luís - MA - Brazil
ABSTRACT
This experiment was carried out to determine the influence of forest distance on predatory wasp
abundance and richness and its relation to the biological control of the fall armyworm in maize. The
experiment consisted of twelve experimental plots planted with maize. Each plot was located at an
increasing distance from the forest edge. Four trap-nests were placed in the vertices of six plots to
evaluate the abundance and species richness of wasps. The larvae of the fall armyworm were sampled
weekly by inspecting ten randomly chosen plants per plot. We found that predatory wasp abundance
(but not species richness) decreased whilst the fall armyworm abundance increased with the distance
from the forest. Moreover, population densities of predatory wasps and the fall armyworm were
negatively correlated. Our results suggest that crop plantations located near forest fragments may
benefit from reduced pest problems as a result of increased biological control activity.
Key words: predatory wasps, fall armyworm, ecosystem services, biological control
INTRODUCTION
Managed ecosystems make up a large portion of
tropical landscapes compared to natural
ecosystems such as forests (Western & Pearl,
1989), which are frequently patchily distributed
in an agricultural matrix (Schelhas & Greenberg,
1996; Laurance & Bierregaard, 1997).
Populations inhabiting fragmented habitats,
especially species living in agroecosystems
distant from natural or near-natural habitats,
become isolated from the source populations in
large natural habitats (Klein et al., 2006),
potentially causing loss of biodiversity.
Anthropogenically induced degradation and
simplification of natural habitat structures are
major causes of the current loss of biodiversity
worldwide (Davies et al., 2000), which has
impacted negatively on ecosystem services such
as biological control (MEA, 2005).
Predatory wasps (Hymenoptera: Sphecidae,
Vespidae) are considered important indicators of
environmental quality (Klein et al., 2002a) and
have a vital role in agroecosystem functioning
because their larvae feed on some pest species
(Harris, 1994; Losey & Vaughan, 2006).
However, anthropogenic habitat fragmentation
may lead to extinction of predatory wasps,
affecting the natural biological control in
important cash crops (Didham et al. 1996; Klein
et al., 2002a,b).
Forest patches near crop plantations have been
shown to increase local abundance and diversity
of predatory wasps (Holzschuh et al., 2009).
Forests and other near-natural habitats such as
set aside areas may provide resources for natural
enemies, including predatory wasps (Tscharntke
et al., 2007). Thus crop fields located in the
vicinity of natural or near-natural habitat
remnants can benefit from increased natural
83
enemy abundance (Tscharntke et al., 1998) and
diversity (Clough et al., 2005; Klein et al.,
2002a).
Maize (Zea mays L.) is one of the most important
cash crops in tropical America. In the
northeastern state of Maranhão, Brazil, maize is
a key staple food for smallholders. The fall
armyworm (Spodoptera frugiperda Smith –
Lepidoptera: Noctuidae) is the main pest
affecting maize, especially from emergence until
flowering (Cesconetto et. al., 2005). The larvae
of the fall armyworm are naturally attacked by
predatory wasps, whose populations may be
affected by the distance from natural forest
fragments.
Here we conducted a field experiment to
determine the influence of forest distance on the
predatory wasps‟ abundance and richness and the
impact of these on the biological control of the
fall armyworm in maize.
MATERIALS AND METHODS
Study area
The study was carried out from January to
November 2009 at the campus of the Maranhão
State University (UEMA), São Luís, Maranhão
State, Brazil (2°35‟S, 44°12‟W). The climate of
the region, according to Köppen classification, is
AW‟ type with well defined rainy and dry
seasons, from January to June and from July to
December respectively (LABGEO, 2002). Mean
annual precipitation is around 2.100 mm/year.
The predominant soil type in the experimental
site is argilluvic soil (EMBRAPA, 2006).
Trap Nests
Trap nests enabled us to study communities of
above-ground nesting wasps under standardized
conditions (Tscharntke et al., 1998). Trap nests
have been utilized in several studies in
agricultural and tropical forest ecosystems (Klein
et al., 2002a; Tylianakis et al., 2005; Holzschuh
et al., 2009; Sobek et al., 2009) as wasps use
holes of suitable diameter for nesting.
Each trap nest consisted of 12 castor bean plant
(Ricinus communis L.) internodes with inner
diameters ranging from 2-20mm to 20cm in
length, wrapped round with wire. Trap nests
were hung on a wooden post at 1.5m above
ground with a 20 cm wire. Sticky glue (Isca
Cola, Ijuí, Brazil) was applied around each wire
base to deter ants and other arthropods.
Study Design and experimental plots
The secondary forest fragment (hereafter forest)
of about 3ha was dominated by palm trees,
mainly babassu (Attalea speciosa Mart.) and
tucum (Astrocarium vulgare Mart.). The species
richness and abundance of predatory wasps as
well as the abundance of the fall armyworm were
evaluated using trap nests in 12 experimental
plots (6 x 6m) of maize variety BRS-
Caatingueiro sown in two parallel lines (80 m
between lines). Each plot in the two lines was
sited at an increasing distance from the forest
edge (0, 40, 80, 120, 160, 200m). Four trap nests
were placed in the vertices of each plot of the
first line, while the plots of the second line
remained without trap nests (control). Once a
week we inspected the trap nests and all
occupied internodes were removed and replaced
with empty ones of the same diameter. The
internodes were then taken to the laboratory and
placed in standardized cardboard boxes until
adult emergence to assess the predatory wasps‟
richness and abundance. After the adults had
emerged, species were separated in morphotypes
and sent to identification to the species level.
Voucher specimens of the wasps were deposited
in the collection of the Department of Zoology,
Federal University of Paraná (DZUP), Curitiba,
Brazil.
Larvae of the fall armyworm were sampled by
inspecting 120 randomly chosen plants (10 maize
plants per experimental plot). Evaluations were
made weekly from seedling emergence until
flowering, the period in which plants are more
susceptible to attack. One weeding and two
fertilizer side dressings were conducted during
the maize cycle.
84
Statistical Analysis
To evaluate the population dynamics of the fall
armyworm repeated measures ANOVA were
carried out in Statistica 8.0 (StatSoft Inc 1984-
2007), followed by post hoc Fisher LSD tests.
Linear regressions (P < 0.05) were used to test
the influence of forest distance to species
richness and abundance of predatory wasps as
well as abundance of the fall armyworm. Pearson
correlations were conducted between species
richness and abundance of predatory wasps and
the abundance of the fall armyworm. Data were
√n+1 transformed to achieve normality whenever
necessary.
RESULTS
A total of 46 wasps, 26 Pachodynerus
guadulpensis Saussure, Vespidae family, 11
Isodontia sp., Sphecidae family, and 9
Trypoxylon nitidum Smith, Crabronidae family,
were collected during the sampling.
There were no significant differences in the fall
armyworm abundance between lines with and
without trap nests (Fig. 1a: F
1. 118
= 2.47; P =
0.118). The abundance of the fall armyworm
varied throughout time and peaked at 56 days
after maize emergence (Fig. 1b: F
9. 106
= 8.68; P <
0.001). Moreover, the interaction between lines
(with and without trap nests) and time was not
significant (Fig. 1c: F
9. 1062
= 1.51; P = 0.138).
Predatory wasp abundance decreased (Fig. 2a; y
= 2.608 – 3.88x; R
2
= 0.18; F
1.22
= 5.054; P =
0.034) while the fall armyworm abundance
increased (Fig. 2b; y = 1.712 + 54.602x; R
2
=
0.10; F
1.58
= 6.278; P = 0.015) with the distance
from the forest. Population densities of predatory
wasps and the fall armyworm were negatively
correlated according to the Pearson correlation
(r
p
= -0.89; P = 0.017).
The species richness of predatory wasps was not
affected by forest distance (Fig. 2c; y= 1.120 +
0.0006x; R
2
= 0.003; F
1.22
= 0.860; P = 0.363) nor
was it correlated to the abundance of the fall
armyworm (r
p
= 0.44; P = 0.375).
Time (days)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70
Fall armyworm abundance
0,98
1,00
1,02
1,04
1,06
1,08
1,10
1,12
1,14
1,16
1,18
a
a
b
b
b
a
a
a
a
c
(b)
Fig. 1- Fall armyworm abundance in relation to: a)
presence or absence of trap nests; b) time; c)
interaction between lines with/without trap nests
and time. Repeated Measures ANOVA followed
by post hoc Fisher LSD tests. Mean values ± SE
are given.
Com Sem
Fall armyworm abundance
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
(a)
with without
Trap nests
Time (days)
7 14 21 28 35 42 49 56 63 70
Fall armyworm abundance
0,95
1,00
1,05
1,10
1,15
1,20
With trap nest
Without trap nest
(c)
85
DISCUSSION
Only three predatory wasp species were found in
the area. This low species richness might be due
to the size of the forest, that could not support a
higher species richness (Tscharntke et al., 2007).
Additionally, the forest is a remnant of a
secondary forest, and for some arthropods,
secondary forest may harbour lower species
richness than mature forest (Veddeler et al.,
2005).
From all species found, only P. guadulpensis
is a caterpillar hunter (Buschini & Buss, 2010).
Isodontia sp. provides its nests with nymphs of
Orthoptera while T. nitidum feeds its larvae with
spiders (Soares et al., 2001; Santoni & Del
Lama, 2007). Pachodynerus. guadulpensis is,
therefore, probably the natural biological control
agent of the fall armyworm in maize in our
study.
The abundance of both predatory wasps and
the fall armyworm was affected by forest
distance, but species richness of predatory wasps
did not respond to increasing forest distance.
Overall, the proximity of the forest benefited
predatory wasps and reduced the abundance of
the fall armyworm.
No significant difference was found in the
abundance of the fall armyworm between lines
with and without trap nests (Fig. 1a). Trap nests
can be used to increase the predatory wasp
population in order to improve biological pest
control in agroecosystems (Gathmann &
Tscharntke, 1997) but this was not observed in
our experiment. This result is probably due to the
short distance between lines with and without
trap nests, which was smaller than the predatory
wasps‟ flying range.
Predatory wasp abundance was negatively
correlated while the abundance of the fall
armyworm was positively related to the distance
of the forest (Figs. 2a,b), which is in line with
previous studies showing that forest habitats
increase local abundance of cavity-nesting wasps
(Holzschuh et al., 2009). Forest remnants may
provide nesting sites and other resources which
are scarce or absent in simplified landscapes,
such as permanent vegetation cover, refuge from
disturbance, alternative prey and nectar
(Tscharntke et al., 2007; Sobek et al., 2009).
Therefore, forest fragments may harbour natural
enemy populations, which may spill over into
agricultural fields, eventually enhancing natural
biological control (Tscharntke et al., 2005;
Holzschuh et al., 2009). Increasing forest
distance may reduce predatory wasp populations
Forest distance (m)
0 40 80 120 160 200
Wasp species richness
0,9
1,0
1,1
1,2
1,3
1,4
1,5
(c)
Forest Distance (m)
0 40 80 120 160 200
Fall armyworm abundance
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
(b)
Fig. 2 - Abundances of predatory wasps (a) and
the fall armyworm (b) and species richness of
predatory wasps (c) in relation to the forest
distance. Linear regression analyses with 5% of
likelihood. Mean values ± SE are given.
Forest Distance (m)
0 40 80 120 160 200
Wasp abundance
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
2,8
(a)
86
which can lead to lower predation and
consequently increase problems with the fall
armyworm.
In contrast to previous findings showing high
wasp diversity near forest fragments (Klein et
al., 2006; Holzschuh et al., 2009), we did not
find a correlation between species richness of
predatory wasps and forest distance (Fig. 2c).
In conclusion, forest fragments in the vicinity of
crops such as maize may enhance the biological
control carried out by predatory wasps helping to
regulate populations of pests like the fall
armyworm.
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Bolívar R. Garcete Barret and Marcel
G. Hermes (Universidade Federal do Paraná,
Departamento de Zoologia) for their contribution
in wasp species identification. We also thank
Daniele L. Vieira for fieldwork assistance and
the Maranhão State Research Foundation
(FAPEMA) and the Maranhão State University
(UEMA) for granting scholarships to the second,
third and fourth authors. AVT was supported by
PNPD/CAPES, Brasília, Brazil.
RESUMO
O presente trabalho foi realizado para determinar
a influência da distância de floresta na
abundância e riqueza de vespas predadoras e sua
relação com o controle biológico da lagarta-do-
cartucho em cultivo de milho. O experimento
consistiu em doze parcelas experimentais de
milho, sendo cada parcela colocada a uma
distância crescente da margem de um fragmento
florestal. Quatro ninhos-armadilha foram
instalados nos vértices de seis parcelas para
avaliar a abundância e riqueza de espécies de
vespas. A amostragem da lagarta-do-cartucho foi
feita através de inspeções semanais de dez
plantas escolhidas ao acaso em cada parcela. A
abundância de vespas predadoras (mas não a
riqueza de espécies) diminuiu enquanto a
abundância de lagartas aumentou com o aumento
da distância da floresta. Ademais, as densidades
populacionais de vespas predadoras e da lagarta-
do-cartucho foram negativamente
correlacionadas. Conclui-se que cultivos
localizados próximos a fragmentos florestais
podem se beneficiar por meio de uma redução de
pragas como resultado do aumento da atividade
de agentes de controle biológico.
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88
ANEXOS
NORMAS DAS REVISTAS
89
ISSN 1516-8913 printed version
ISSN 1678-4324 online version
INSTRUCTIONS TO AUTHORS
Scope
Preparation of manuscripts
Scope
The Brazilian Archives of Biology and Technology, publishes original
research papers, Short notes and Review articles in English in the
interdisciplinary areas of biological sciences and engineering/technology.
Preparation of manuscripts
Submission of paper implies that it has not been published or being
considered for publication elsewhere. Care should be taken to prepare a
compact manuscript with precision in presentation, which will help authors
in its acceptance. All the papers are subjected to review by referees.
Manuscript
Three copies of the single-spaced typed manuscript (maximum 12 pages)
on a high grade A-4 size paper (210x297 mm), with margins (left 25, right
20, superior and inferior 30 mm) should be prepared. This should be
divided under the following headings: ABSTRACT, INTRODUCTION,
MATERIALS AND METHODS, RESULTS, DISCUSSION,
ACKNOWLEDGEMENTS, RESUMO, REFERENCES. These headings should be
typed in bold upper case (12 font).
Title
The title (18 font, bold) of the paper should clearly reflect its contents. It
should be followed by the name(s) of author(s) with expanded initials (12
font, bold) and the address(s) (italic, 10 font) of the institution(s) where the
work has been carried out.
ABSTRACT
Each paper should be provided with an abstract (italic) of 100-150 words,
describing briefly on the purpose and results of the study. It should be
prepared as concisely as possible.
Key words
Authors should provide three to six key words that will be used in indexing
their paper.
INTRODUCTION
This should describe the background and relevant information about the
90
work. It should also state the objective of the work.
MATERIALS AND METHODS
Authors must take care in providing sufficient details so that others can
repeat the work. Standard procedures need not be described in detail.
RESULTS AND DISCUSSION
Results and Discussion may be presented separately or in combined form
(authors may decide easier way for them). Preliminary work or less relevant
results are not to be described. The reproducibility of the results, including
the number of times the experiment was conducted and the number of
replicate samples should be stated clearly.
RESUMO
An abstract of the paper should also be prepared in Portuguese and placed
before the list of References. Authors from other than Latin American
countries can seek the help of Editor's office to prepare Portuguese resumo
of their papers.
REFERENCES
References in the text should be cited at the appropriate point by the
name(s) of the author(s) and year (e.g. Raimbault & Roussos, 1996;
Raimbault et al., 1997). A list of references, in the alphabetic order (10
font), should appear at the end of the manuscript. All references in the list
should be indicated at some point in the text and vice versa. Unpublished
results should not be included in the list. Examples of references are given
below.
In journals:
Pandey, A. (1992), Recent developments in solid state fermentation.
Process Biochem., 27, 109-117
Thesis:
Chang, C. W. (1975), Effect of fluoride pollution on plants and cattle. PhD
Thesis, Banaras Hindu University, Varanasi, India
In books:
Tengerdy, R. P. (1998), Solid substrate fermentation for enzyme
production. In-Advances in Biotechnology, ed. A. Pandey. Educational
Publishers & Distributors, New Delhi, pp. 13-16
Pandey, A. (1998), Threads of Life. National Institute of Science
Communication, New Delhi
In conferences:
Davison, A. W. (1982), Uptake, transport and accumulation of soil and
91
airborne fluorides by vegetation. Paper presented at 6
th
International
Fluoride Symposium, 1-3 May, Logan, Utah
Tables and Figures
Tables and figures, numbered consecutively with arabic numerals must be
inserted at appropriate place in the text. These should be used to present
only those data, which can not be described in the text.
Units and Abbreviations
The SI system should be used for all experimental data. In case other units
are used, these should be added in parentheses. Only standard
abbreviations for the units should be used. Full stop should not be included
in the abbreviation (e.g. m, not m. or rpm, not r.p.m.). Authors should use
'%' and '/' in place of 'per cent' and 'per'.
Manuscript lay-out
It is suggested that authors consult a recent issue of the journal for the
style and layout. Except the title, abstract and key words, entire text should
be placed in two columns on each page. Footnotes, except on first page
indicating the corresponding author (8 font) should not be included. The
entire manuscript should be prepared in Times New Roman, 11 font (except
reference list, which should be in 10 font).
Spacing
Leave one space between the title of the paper and the name(s) of the
author(s), and between the headings and the text. No space should be left
between the paragraphs in the text. Leave 0.6-cm space between the two
columns.
Electronic submission
Manuscript should be accompanied by a diskette indicating the name and
version of the word processing programme used (use only MS Word 6/7 or
compatible).
Referees
When submitting the manuscript authors may suggest up to three referees,
preferably from other than their own countries, providing full name and
address with email. However, the final choice of referees will remain
entirely with the Editor.
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There will be no page charges. Reprints can be ordered up on acceptance of
the paper. Manuscripts and all correspondence should be sent to the Editor,
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Technology (address below).
92
Insect Science
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‘and’: Smith and Jones (2001); but if cited within parentheses use ‘&’: (Smith & Jones, 2001). When
reference is made to a work by three or more authors, the first name followed by et al. should be
used: MacDonald et al. (2002). If papers by the same authors in the same year are cited, they should
be distinguished by the letters a, b, c, etc. In the reference list, references should be listed in
alphabetical order.
Reference to unpublished data and personal communications should not appear in the list but should
be cited in the text only (e.g. Smith A, 2000, unpublished data). All citations mentioned in the text,
tables or figures must be listed in the reference list.
Authors are responsible for the accuracy of the references.
Examples of reference style are given below:
Journals
Zhao, Y.X. and Kang, L. (2002) Role of plant volatiles in host plant location of the leafminer, Liriomyza
sativae (Diptera: Agromyzidae). Physiological Entomology, 27, 103-111.
Books
Wratten, S.D. and Fry, G.I.A. (1996) Field and Laboratory Exercises in Ecology. Edward Arnold,
London. pp. 98–103.
Chapter in a book
Kaplan, A.I. (2003) Entomological societies. Encyclopedia of Insects (eds. V.H. Rush & R.T. Carde), pp.
95
369–373. Academic Press, New York.
Tables
Tables should be self-contained and complement, but not duplicate, information contained in the
text. Number tables consecutively in the text in Arabic numerals. Type tables on a separate sheet
with the legend above. Legends should be concise but comprehensive – the table, legend and
footnotes must be understandable without reference to the text. Vertical lines should not be used to
separate columns. Column headings should be brief, with units of measurement in parentheses; all
abbreviations must be defined in footnotes. Footnote symbols: †, ‡, •, , should be used (in that
order) and *, **, *** should be reserved for P-values. Statistical measures such as SD or SEM should
be identified in the headings.
Figures
All illustrations (line drawings and photographs) are classified as figures. Figures should be cited in
consecutive order in the text. Each figure should be labelled on the back in soft black pencil,
indicating name of author(s), figure number and orientation. Do not use adhesive labels as this
prohibits electronic scanning. Figures should be sized to fit within the column (80 mm) or the full text
width (169 mm).
Line figures should be supplied as sharp, black and white graphs or diagrams, drawn professionally or
with a computer graphics package. Lettering must be included and should be sized to be no larger
than the journal text. Photographs should be supplied as sharp, glossy, black-and-white photographic
prints and must be unmounted. Individual photographs forming a composite figure should be of
equal contrast, to facilitate printing, and should be accurately squared.
Magnifications should be indicated using a scale bar on the illustration.
If supplied electronically, graphics must be supplied as high resolution (at least 300 d.p.i.) files, saved
as .eps or .tif. A high-resolution print-out must also be provided. Digital images supplied only as low-
resolution print-outs and/or files cannot be used.
It is the policy of Insect Science for authors to pay the full cost for the reproduction of their colour
artwork. Please complete and return the Colour Work Agreement Form to the Editor before
publication.
Figure legends. Legends should be concise but comprehensive – the figure and its legend must be
understandable without reference to the text. Include definitions of any symbols used and
define/explain all abbreviations and units of measurement.
ELECTRONIC MANUSCRIPTS
Authors are encouraged to submit their manuscripts by electronic mail.
The following instructions should be adhered to:
· Authors should supply their accepted paper as formatted text. Specify the hardware and the word
processing package on the disk (e.g. IBM, Word 2000 or Mac, Word 5.1), as well as the first author’s
surname, the journal title and the manuscript number.
· Do not use the carriage return (Enter) at the end of lines within a paragraph.
· Turn the hyphenation option off; include only those hyphens that are essential to the meaning.
· Specify any special characters used to represent non-keyboard characters.
· Take care not to use l (ell) for 1 (one), O (capital o) for 0 (zero) or ß (German esszett) for Greek beta.
· Use a tab, not spaces, to separate data points in tables. If you use a table editor function, ensure
that each data point is contained within a unique cell (i.e. do not use carriage returns within cells).
PROOFS
It is essential that corresponding authors supply an email address to which proofs can be emailed.
Full instructions on how to correct and return the file will be attached to the email.
OFFPRINTS
A PDF file of the final version of the paper will be provided free of charge. The PDF file is for authors’
personal or professional use, for the purposes of scholarly or scientific research or study. Paper
offprints are available for a fee and should be ordered at proof sta
INSECT SCIENCE ONLINE
Visit the Insect Science home page at http://wileyonlinelibrary.com for more information, and
96
Wiley-Blackwell’s web pages for submission guidelines and digital graphics standards at
http://wileyonlinelibrary.com.
Author Services enables authors to track their article, once it has been accepted, through the
production process to publication online and in print. Authors can check the status of their articles
online and choose to receive automated emails at key production stages of production so they do
not need to contact the production editor to check on progress. Visit
http://authorservices.wiley.com/bauthor for more details on online production tracking and for a
wealth of resources, including FAQs and tips on article preparation, submission and more.
EARLY VIEW
Insect Science is covered by Wiley-Blackwell's Early VIew service. Early View articles are complete
full-text articles published online in advance of their publication in a printed issue. Articles are
therefore available as soon as they are ready, rather than having to wait for the next scheduled print
issue. Early View articles are complete and final. They have been fully reviewed, revised and edited
for publication, and the authors' final corrections have been incorporated. Because they are in final
form, no changes can be made after online publication. the nature of early View articles means that
they do not yet have volume, issue or page numbers, so Early view articles cannot be cited in the
traditional way. They are therefore given a Digital Object Identifier 9DOI), which allows the article to
be cited and tracked before it is allocated to an issue. After print publication, the DOI remains valid
and can continue to be used to cite and access the article.
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