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WAGNER FARIA BARBOSA
SELETIVIDADE DE INSETICIDAS RECOMENDADOS PARA A CULTURA
DO ALGODÃO AO PARASITÓIDE DE PUPAS Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
Dissertação apresentada à
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Fitotecnia, para obtenção do título
de Magister Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS – BRASIL
2010
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WAGNER FARIA BARBOSA
SELETIVIDADE DE INSETICIDAS RECOMENDADOS PARA A CULTURA
DO ALGODÃO AO PARASITÓIDE DE PUPAS Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
Dissertação apresentada a
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Fitotecnia, para obtenção do título
de Magister Scientiae.
APROVADA: 22 de julho de 2010.
________________________________ ________________________________
Prof. Dr. Germano Leão Demolin Leite Prof. Dr. José Eduardo Serrão
(Co-orientador) (Co-orientador)
________________________________ ________________________________
Prof. Dr. Márcio da Silva Araújo Dr. Rosenilson Pinto
________________________________
Prof. Ph.D. José Cola Zanuncio
(Orientador)
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ii
À Deus que me deu vida e me sustenta em amor
OFEREÇO
Aos meus pais, Venilton Santos Barbosa e
Ana Vírgínia Faria Barbosa
DEDICO
iii
AGRADECIMENTOS
À Deus, pelo seu amor, cuidado e paz em Jesus Cristo.
Aos meus pais, Venilton Santos Barbosa e Ana Virgínia Faria Barbosa, pelo
amor, carinho e incentivo à minha formação.
Ao meu irmão, João Victor Faria Barbosa, pela amizade e companheirismo.
A Universidade Federal de Viçosa, pelo apoio à realização desta pesquisa.
Ao professor Ph.D. José Cola Zanuncio, pela oportunidade oferecida e
orientação.
Ao professor Dr. Dirceu Pratissoli, pelo exemplo de motivação, dedicação e
profissionalismo.
Ao professor Dr. José Eduardo Serrão, pelo auxílio e grandes sugestões.
À Dra. Teresinha Vinha Zanuncio pela co-orientação.
Ao Dr. José Milton Pereira, pela ajuda prestada e correções.
Ao professor Dr. Marcelo Coutinho Picanço, por ter cedido amostras dos
inseticidas.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES),
pela concessão da bolsa de estudos.
Aos membros da república Psíticos, Gilberto Santos Andrade, Marcelo
Curitiba Espíndula e Patrik Luiz Pastori, pela valiosa amizade durante o período do
curso.
Ao Sr. Antonio e Sr. Moacir por organizarem nossa bagunça.
Aos colegas de trabalho, Alexandre Faria (Caju), Alexandre Igor,
Ancidériton, Diego, Madu, Milton, Rafael (Pará), Rafael Guanabens, Robson,
iv
Rosenilson, Tiago Pikart, Veríssimo Gibran, Vinícius, Wagner Tavares (chefe), pela
amizade, sugestões e cooperação.
Aos estagiários, Aline, Ana, Bráulio, Douglas, Felipe, Isabel, Janaína, João
Paulo, Robinho, Úrsula, pela amizade e agradável convívio.
A secretária do programa de Fitotecnia, Tatiane, pelo generoso atendimento.
A todos que, direta ou indiretamente, contribuíram para a realização desta
pesquisa.
v
BIOGRAFIA
WAGNER FARIA BARBOSA, filho de Venilton Santos Barbosa e Ana
Virgínia Faria Barbosa, nasceu em Alegre, Espírito Santo, no dia 21 de maio de
1985.
Em maio de 2004, ingressou no Curso de Agronomia do Centro de Ciências
Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo (CCA-UFES) em Alegre,
Espírito Santo, tendo colado grau em agosto de 2008.
Em agosto de 2008, iniciou o Mestrado em Fitotecnia na Universidade
Federal de Viçosa (UFV) em Viçosa, Minas Gerais, concluindo-o em julho de 2010.
vi
SUMÁRIO
Página
RESUMO....................................................................................................... viii
ABSTRACT................................................................................................... x
INTRODUÇÃO GERAL..............................................................................
1
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................ 4
Efeito letal de inseticidas recomendados para a cultura do algodão ao
parasitóide de pupas Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae)....................................................................................................
10
Resumo........................................................................................................... 11
Abstract........................................................................................................... 12
Introdução....................................................................................................... 13
Materiais e Métodos........................................................................................
14
Resultados....................................................................................................... 17
Discussão........................................................................................................ 18
Conclusões...................................................................................................... 20
Agradecimentos.............................................................................................. 21
Referências Bibliográficas.............................................................................. 21
Seletividade de deltametrina e impacto deletério de cartape na
reprodução do parasitóide de pupas Palmistichus elaeisis
(Hymenoptera: Eulophidae)...................................................................... 34
Resumo........................................................................................................... 35
Abstract........................................................................................................... 37
vii
Introdução....................................................................................................... 39
Materiais e Métodos........................................................................................
40
Resultados....................................................................................................... 44
Discussão........................................................................................................ 46
Conclusões...................................................................................................... 50
Agradecimentos.............................................................................................. 50
Referências Bibliográficas.............................................................................. 50
CONSIDERAÇÕES FINAIS...................................................................... 62
viii
RESUMO
BARBOSA, Wagner Faria, M.Sc. Universidade Federal de Viçosa, julho de 2010,
Seletividade de inseticidas recomendados para a cultura do algodão ao
parasitóide de pupas Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae).
Orientador: José Cola Zanuncio. Co-orientadores: Dirceu Pratissoli, Germano Leão
Demolin Leite, José Eduardo Serrão e Teresinha Vinha Zanuncio.
Insetos pragas podem reduzir a produção do algodoeiro e o controle biológico
pode reduzir o uso excessivo de inseticidas nessa cultura. O endoparasitóide gregário
de pupas de lepidópteros e coleópteros Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae), por ter hábito generalista e facilidade de criação em
hospedeiro alternativo, pode ser utilizado no controle biológico de pragas do
algodoeiro. O objetivo dessa pesquisa foi estudar o impacto dos inseticidas acefato,
cartape, clorfenapir e deltametrina, utilizados no manejo de pragas do algodoeiro, na
mortalidade, reprodução e no aparelho reprodutor feminino de P. elaeisis. Fêmeas
adultas de P. elaeisis com, até, 24 horas de idade foram expostas a folhas de
algodoeiro tratadas nas doses de 1, 10, 25, 50, 75 e 100% da recomendada para esses
inseticidas no campo, enquanto o controle teve, apenas, água destilada. A
mortalidade de P. elaeisis foi avaliada após 24, 48 e 72 horas da exposição aos
inseticidas. Acefato e clorfenapir mataram 100% dos indivíduos desse parasitóide na
maioria das doses após 24, 48 e 72 horas. A mortalidade de P. elaeisis exposto ao
cartape e deltametrina foi, no máximo, de 15 e 38,33% respectivamente, após 72
horas. Por isso, o efeito desses inseticidas na reprodução e no ovário de P. elaeisis
foi avaliado. A deltametrina a 100% reduziu em 30% o parasitismo de P. elaeisis e
não apresentou efeito no aparelho reprodutor de fêmeas desse parasitóide. Cartape,
embora seletivo, inibiu o parasitismo de P. elaeisis nas doses de 50 e 100% e causou
morte das células nutridoras desse parasitóide quando seus ovócitos estavam na fase
inicial de desenvolvimento. Acefato e clorfenapir são altamente tóxicos a P. elaeisis
ix
e devem ser evitados com esse parasitóide. A deltametrina é seletiva e teve baixo
impacto na reprodução de P. elaeisis e, por isso, pode ser utilizada com esse
parasitóide no algodoeiro. O cartape afeta a reprodução de P. elaeisis e pode limitar a
eficiência desse parasitóide em campo.
x
ABSTRACT
BARBOSA, Wagner Faria, M.Sc. Universidade Federal de Viçosa, July, 2010,
Selectivity of insecticides recommended for cotton cultivation to the pupae
parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). Advisor: José Cola
Zanuncio. Co-advisors: Dirceu Pratissoli, Germano Leão Demolin Leite, José
Eduardo Serrão and Teresinha Vinha Zanuncio.
Pest insects can have negative impact on cotton production but biological
control can reduce the excessive use of insecticides in this crop. The gregarious
endoparasitoid of Lepidoptera and Coleoptera pupae, Palmistichus elaeisis Delvare
& LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae), for having a generalist habit and being easily
reared within the alternative host, can be used in the biological control of the plagues
that attach cotton plants. The objective of this research was to study the impact of the
insecticides acephate, cartap, chlorfenapyr and deltamethrin, used in pest
management programs for cotton, on mortality, reproduction and female
reproductive system of P. elaeisis. Adult females of P. elaeisis, up to 24 hours of
age, were exposed to cotton leaves treated with 1, 10, 25, 50, 75 and 100% of the
recommended field dose of these insecticides, while the control had only distilled
water. The mortality of P. elaeisis was evaluated at 24, 48 and 72 hours after
exposure to these insecticides. Acephate and chlorfenapyr killed 100% of the
individuals of this parasitoid with these doses after 24, 48 and 72 hours. The
mortality of P. elaeisis exposed to cartap and deltamethrin at their maximum doses
was 15 and 38%, respectively, after 72 hours. For this reason, the effect of the
insecticides on reproduction and ovary of P. elaeisis was evaluated. Deltamethrin at
the dose of 100% reduced the parasitism rate of P. elaeisis in 30%, but had no effect
on reproduction of this parasitoid. Cartap, even being a selective insecticide,
inhibited parasitism of P. elaeisis at the doses of 50 and 100%, and caused the death
of nurse cells of this parasitoid at the early development stage of its oocytes.
xi
Acephate and chlorfenapyr were highly toxic to P. elaeisis and their use with this
parasitoid should be avoided. Deltamethrin was selective and with low impact on
reproduction of P. elaeisis and its use with this parasitoid is recommended. The
cartap affects the reproduction of P. elaeisis and may limit the effectiveness of this
parasitoid in the field.
1
INTRODUÇÃO GERAL
O algodoeiro (Gossypium spp.) é uma das culturas mais importantes para o
homem, com área mundial estimada em 30,5 milhões de hectares, tendo o Brasil 817
mil hectares, representando a quinta área plantada no mundo (USDA 2010). Pragas
podem prejudicar a produção do algodão, tornando necessária a utilização de
inseticidas, o que onera a obtenção da fibra e de subprodutos do algodoeiro (Goodel
2009, Hopkins et al 2010).
Inseticidas de vários grupos químicos são recomendados para o controle de
pragas no algodoeiro. O organofosforado acefato é utilizado no controle de besouros,
lepidópteros, pulgões, tripes e outras pragas (Kerns & Stewart 2000, Faircloth et al
2002, Hari & Mahal 2008). Organofosforados inibem a enzima acetilcolinesterase
nas sinapses nervosas, provocando a passagem contínua dos impulsos, o que leva a
morte do inseto (Costa 2006). Inseticidas desse grupo químico possuem amplo
espectro de ação contra insetos pragas, mas são pouco seletivos a organismos não-
alvo (Bacci et al 2007, Cordero et al 2007).
O nereistoxin cartape, utilizado contra pragas em algodoeiro (Thomazoni et al
2009), é neurotóxico e bloqueia os receptores nicotínicos da acetilcolina nas
membranas pós-sinápticas, o que leva a interrupção da transmissão nervosa e a morte
do inseto (Nagata et al 1999, Lee et al 2003).
O pirazól clorfenapir, utilizado em algodoeiro contra lepidópteros e ácaros
(Brickle et al 2001, Ahmad et al 2003, Herron et al 2004), atua como desacoplador
mitocondrial impedindo a conversão de adenosina difosfato (ADP) em adenosina
trifosfato (ATP). A célula cessa sua função na insuficiência de ATP e leva a morte
do organismo (Black et al 1994).
2
O piretróide deltametrina é recomendado no Manejo Integrado de Pragas
(MIP) em sistemas agrícolas (Suh et al 2000, Bacci et al 2009, Bayram et al 2010)
como na cultura do algodão (Dubey 2007). A deltametrina afeta os canais de sódio
(Na
+
) na membrana dos axônios, o que diminui o potencial de ação de impulsos
nervosos e leva ao colapso da condução axonal (Symington et al 2007). No entanto,
problemas com resistência de pragas são frequentes com piretróides (Cao et al 2008,
Abd El-Latif & Subrahmanyam 2010).
A avaliação do impacto de inseticidas em inimigos naturais é essencial para o
sucesso do MIP (Desneux et al 2006, Naranjo & Ellsworth 2009). A toxicidade de
inseticidas pode ser avaliada por aplicação tópica (Ruiz et al 2008), incorporação do
inseticida ao alimento (Hasseb et al 2004) e utilização de resíduos em substratos
artificiais ou foliares (Mafi & Ohbayashi 2006, Ballal et al 2009). Essa última
técnica é mais apropriada para parasitóides, pois estes andam, frequentemente, pela
folha a procura de hospedeiro, alimento, acasalamento e descanso (Williams III &
Price 2004).
Produtos utilizados no MIP devem ser seletivos a inimigos naturais (Wilson
2000). A mortalidade é, frequentemente, utilizada para se determinar a seletividade
de inseticidas a inimigos naturais. No entanto, isto é insuficiente, pois doses subletais
desses produtos, também, podem afetar o desempenho desses insetos (Vianna et al
2009). Assim, o potencial reprodutivo e o comportamento podem ser utilizados para
se avaliar o desempenho de parasitóides expostos a inseticidas (Desneux et al 2007).
Inseticidas podem afetar o ovário e reduzir a reprodução de insetos (Antunes et al
2000). Desintegração do epitélio folicular e das células nutridoras, vacuolização do
germário, camada folicular picnótica desigual e ooplasma vacuolizado foram
relatados para insetos expostos a inseticidas (Ambrose 2001).
3
A implantação de variedades de plantas geneticamente modificadas e o
controle biológico podem reduzir o uso de inseticidas químicos no algodoeiro
(Stewart et al 2001, Huang et al 2003, Li et al 2007).
O endoparasitóide de pupas de lepidópteros e coleópteros, Palmistichus
elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) (Delvare & LaSalle 1993),
foi relatado em Minas Gerais parasitando pupas de lepidópteros em Eucalyptus
cloeziana F. Muell e Eucalyptus urophylla S.T. Blake (Myrtaceae) (Pereira et al
2008). Esse parasitóide se reproduz em pragas do algodoeiro como Alabama
argillacea (Hübner) e Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) em
laboratório (Pereira et al 2008). Além disso, Tenebrio molitor L. (Coleoptera:
Tenebrionidae) pode ser hospedeiro alternativo para esse parasitóide (Zanuncio et al
2008). O hábito generalista e a criação massal no hospedeiro alternativo T. molitor
em laboratório mostram o potencial de P. elaeisis para o controle biológico de
lepidópteros no algodoeiro.
Insetos, mesmo não ocorrendo em determinada cultura, podem ser utilizados
como modelo para se predizer efeitos do impacto da ação residual de inseticidas na
biologia de parasitóides (Vianna et al 2009). Tenebrio molitor é criado em
laboratório e P. elaeisis apresenta bom desempenho com esse hospedeiro (Zanuncio
et al 2008). Assim, efeitos dos inseticidas na reprodução de P. elaeieis, em T.
molitor, poderiam ser semelhantes ao que ocorreria com a utilização de lepidópteros
do algodoeiro.
O objetivo deste trabalho foi avaliar a mortalidade, reprodução e impacto no
ovário de fêmeas de P. elaeisis após exposição aos inseticidas acefato, cartape,
clorfenapir e deltametrina, recomendados para o controle de pragas na cultura do
algodão.
4
A introdução e os capítulos desta dissertação estão de acordo com as normas
da revista científica Neotropical Entomology com adaptações para as “Normas de
Redação de Teses e Dissertações” da Universidade Federal de Viçosa.
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10
CAPÍTULO I
EFEITO LETAL DE INSETICIDAS RECOMENDADOS PARA A CULTURA DO
ALGODÃO AO PARASITÓIDE DE PUPAS Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
11
Efeito letal de inseticidas recomendados para a cultura do algodão ao
parasitóide de pupas Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
RESUMO - Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae),
por ser generalista e facilmente criado no hospedeiro alternativo Tenebrio molitor L.
(Coleoptera: Tenebrionidae), tem potencial para o controle biológico de lepidópteros
pragas em algodoeiro. O objetivo da pesquisa foi avaliar a seletividade dos
inseticidas acefato, cartape, clorfenapir e deltametrina, utilizados para o controle de
pragas no algodoeiro, a P. elaeisis. Fêmeas adultas desse parasitóide foram expostas
a folhas de algodoeiro tratadas com esses inseticidas nas doses de 1, 10, 25, 50, 75 e
100% da recomendada para campo, enquanto, o controle teve, apenas, água
destilada. A mortalidade foi avaliada após 24, 48 e 72 horas de exposição. Acefato e
clorfenapir mataram 100% dos indivíduos de P. elaeisis após 72 horas, exceto na
dose de 1% desses inseticidas, cuja mortalidade foi de 26,67 e 83,33%,
respectivamente. A mortalidade de P. elaeisis após 72 horas de exposição ao cartape
e a deltametrina foi, no máximo, de 15 e 38,33%, respectivamente, mostrando a
seletividade desses inseticidas a P. elaeisis.
Palavras-chave: lepidópteros pragas, Manejo Integrado de Pragas, endoparasitóide,
seletividade.
12
Lethal effect of recommended insecticides for cotton plantations on the pupae
parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
ABSTRACT – The Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera:
Eulophidae), for being generalist and easily reared within the alternative host
Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae), has potential for biological control
of lepidopteran pests in cotton. The objective of this research was to evaluate the
selectivity of the insecticides acephate, cartap, chlorfenapyr and deltamethrin, used
against cotton pests, on P. elaeisis. Adult females of this parasitoid were exposed to
cotton leaves treated with these insecticides at the doses of 1, 10, 25, 50, 75 and
100% of those recommended in the field, while the control consisted only of distilled
water. Mortality was assessed after 24, 48 and 72 hours of exposure. Acephate and
chlorfenapyr killed 100% of the individuals of P. elaeisis after 72 hours, except for
the dose of 1% of these insecticides, which mortality was 26.67 and 83.33%
respectively. The mortality of P. elaeisis after 72 hours of exposure to deltamethrin
or cartap reached 15 and 38.33% respectively, evidencing the selectivity of these
insecticides to the parasitoid P. elaeisis.
Keywords: lepidopteran pests, Integrated Pest Management, endoparasitoid,
selectivity.
13
INTRODUCÃO
Lepidópteros fazem parte do complexo de pragas do algodoeiro em várias
partes do mundo. Lagartas de Alabama argillacea (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) (Gino-Fernandes et al 2007, Santos et al 2008), Heliothis virescens
(Fabricius) (Lepidoptera: Noctuidae) (Adamckzyk & Hubbard 2006, Blanco et al
2007) e Pectinophora gossypiella (Saunders) (Lepidoptera: Gelechiidae)
(
Henneberry & Jech 2000, Liu et al 2009) são as principais pragas desse grupo.
Spodoptera spp.
(Lepidoptera: Noctuidae) preocupam, principalmente, em
algodoeiro geneticamente modificado expressando a δ-endotoxina do Bacillus
thuringiensis pela sua menor susceptibilidade a essa toxina (
Chitkowski et al 2003,
Torres et al 2006).
O controle químico é o principal método para suprimir pragas na cultura do
algodão, mas pode afetar inimigos naturais (Grundy 2007). O organofosforado
acefato, utilizado em algodoeiro contra besouros, lepidópteros, pulgões, tripes e
outras pragas (Elzen et al 1999, Kerns & Stewart 2000, Faircloth et al 2002, Hari &
Mahal 2008), é neurotóxico e possui amplo espectro contra pragas e diferentes níveis
de seletividade a inimigos naturais (Rebek & Sadof 2003, Bacci et al 2009a, Preetha
et al 2009). O nereistoxin cartape, utilizado contra pragas do algodoeiro (Thomazoni
et al 2009), foi seletivo a vespas predadoras de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera:
Plutellidae) (Bacci et al 2009b) mas não a inimigos naturais de Bemisia tabaci
(Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) (Bacci et al 2007). O pirazól clorfenapir é
utilizado em algodoeiro contra lepidópteros e ácaros (Brickle et al 2001, Ahmad et al
2003), mas esse inseticida mostrou alta toxicidade aos predadores Orius insidiosus
(Say) (Hemiptera: Anthocoridae) e Geocoris punctipes (Say) (Hemiptera:
Lygaeidae), inimigos naturais na cultura do algodão (Elzen 2001). O piretróide
14
deltametrina, recomendado para a cultura do algodão (Dubey 2007), tem sido
utilizado em sistemas agrícolas por apresentar baixa toxicidade a mamíferos e
seletividade a inimigos naturais (Zanuncio et al 1998,
Desneux et al 2004, Bacci et
al 2009c).
O Manejo Integrado de Pragas (MIP) preconiza a integração de métodos
menos agressivos ao meio ambiente como variedades geneticamente modificadas e o
controle biológico (Hardin et al 1995, Wilson 2000, Stewart et al 2001, Li et al
2007). O endoparasitóide gregário de pupas de lepidópteros e coleópteros,
Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) apresenta
potencial para o controle biológico de lepidópteros em algodoeiro por ter hábito
generalista e facilidade de criação em larga escala no hospedeiro alternativo Tenebrio
molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) (Pereira et al 2008, Zanuncio et al 2008).
Inseticidas seletivos a inimigos naturais são essenciais para o MIP (Desneux
et al 2006), pois a mortalidade desses organismos pode inviabilizar a integração
desses produtos com o controle biológico no algodoeiro (Prabhaker et al 2007,
Naranjo & Ellsworth 2009). Por isso, o objetivo deste trabalho foi avaliar a
seletividade dos inseticidas acefato, cartape, clorfenapir e deltametrina, utilizados no
controle de pragas do algodoeiro, ao parasitóide de pupas P. elaeisis.
MATERIAIS E MÉTODOS
O experimento foi conduzido no laboratório de Controle Biológico de Insetos
da Universidade Federal de Viçosa (UFV) em Viçosa, Minas Gerais, Brasil.
Os inseticidas acefato, cartape, clorfenapir e deltametrina, registrados para o
controle de pragas na cultura do algodão no Brasil (Tabela 1) (Agrofit 2009), foram
15
utilizados na dose máxima recomendada para campo (100%) (Tabela 2) e em
subdoses que corresponderam a 75, 50, 25, 10 e 1% da mesma (Grundy 2007).
O hospedeiro alternativo T. molitor foi obtido do Laboratório de Controle
Biológico de Insetos da UFV.
Criação de Palmistichus elaeisis
Palmistichus elaeisis foi criado com pupas de T. molitor de, até, 24 horas de
idade, individualizadas em tubos de vidro (14 × 2,2 cm). Cada pupa foi exposta por
24 horas a seis fêmeas acasaladas de P. elaeisis com 72 horas de idade (Pereira et al
2008). Fêmeas de P. elaeisis apresentam maior comprimento de corpo, largura de
cápsula cefálica e abdômen que os machos dessa espécie (Delvare & LaSalle 1993).
Gotículas de uma solução aquosa de mel a 50% foram colocadas na parede interna
dos tubos para alimentação dos parasitóides. Esses tubos foram fechados com
algodão hidrofílico e mantidos em sala climatizada a 22 ± 2ºC, 75 ± 5% UR e
fotoperíodo de 12 horas.
Mortalidade de Palmistichus elaeisis
Folhas de algodoeiro, tratadas com os inseticidas, foram utilizadas para se
manter a interação parasitóide-inseticida-folha, que simula a forma de exposição de
parasitóides no campo (Williams III & Price 2004).
Uma superfície plana de papel de jornal (50 × 50 cm) foi utilizada em um
teste em branco com um pulverizador manual contendo água destilada e espalhante
adesivo (10 µL do espalhante Wil Fix /100 mL de água) para se calcular as
concentrações da calda de cada inseticida. O teste em branco foi realizado três vezes
para confirmar o volume de água necessário para cobrir a superfície demarcada. As
16
recomendações por hectare dos inseticidas (dose máxima) (Tabela 2) foram
convertidas para a área de 50 × 50 cm e utilizadas com o volume de 6 mL de água
depositados sobre essa área no teste em branco. A proporção estabelecida entre a
quantidade de cada inseticida para a dose máxima (100%) e o volume de 6 mL de
água para a superfície de 50 × 50 cm foi utilizada para um volume 100 mL de calda
colocado no pulverizador. As subdoses de 75, 50, 10 e 1% utilizadas no experimento,
foram realizadas reduzindo-se a quantidade recomendada de cada inseticida (dose
máxima) na calda em 25, 50, 90 e 99%, respectivamente. Água destilada foi utilizada
no controle. Espalhante adesivo Wil Fix na concentração de 10 µL/100 mL foi
utilizado em todos os tratamentos e no controle (Tabela 2). Os inseticidas acefato e
cartape foram aferidos com balança de precisão e os inseticidas clorfenapir,
deltametrina e o espalhante adesivo com uma micropipeta.
As caldas de cada inseticida, na dose e subdoses, e a do controle, foram
pulverizadas sobre ambas as faces das folhas de algodoeiro (Jones et al 1998, Tran et
al 2004) em uma mesma superfície plana de 50 × 50 cm com papel como utilizado
no teste em branco. O papel foi trocado após cada pulverização. As folhas foram
deixadas para secar por duas horas à sombra (Bacci et al 2007). Um chumaço de
algodão foi enrolado no pecíolo de cada folha após a secagem e umedecido com água
destilada para retardar a desidratação. As folhas foram acondicionadas em placas de
Petri (9,0 cm de diâmetro) com dez fêmeas adultas de P. elaeisis (Prabhaker et al
2007) de, até, 24 horas de idade, por placa. As placas de Petri foram cobertas por
uma camada dupla de filme plástico PVC, perfurada com alfinete, para facilitar o
escape dos gases da evaporação dos inseticidas e evitar a condensação de água no
interior das placas pela transpiração das folhas (Williams III & Price 2004).
Gotículas de mel a 50% (mel + água destilada) foram colocadas no lado interior do
17
filme plástico com uma seringa para alimentar os parasitóides. O pistão da seringa
foi, levemente, pressionado formando uma gotícula da solução de mel na ponta da
agulha que, quando retirada, permanecia no lado interior do filme plástico.
As placas permaneceram por 72 horas em câmaras climatizadas (BOD) a
temperatura de 25 ± 0,5ºC, umidade relativa de 70 ± 5% e fotoperíodo de 12 horas. A
unidade experimental foi constituída por uma placa de Petri com 10 fêmeas de P.
elaeisis e uma folha de algodoeiro tratada com inseticida. O delineamento
experimental foi inteiramente casualizado em esquema fatorial 4 × 6 (inseticidas ×
doses) com 24 tratamentos com seis repetições.
A mortalidade de P. elaeisis foi avaliada após 24, 48 e 72 horas da exposição
às folhas de algodão tratadas com os inseticidas (Cordero et al 2007). Parasitóides
incapazes de reagir a um toque sutil com o lado de um alfinete, no momento da
avaliação, foram considerados mortos após cinco minutos de observação.
Os tratamentos foram comparados pelo teste Fisher-LSD a 5% de
significância. A mortalidade nos tratamentos com inseticidas foi corrigida com a do
controle pela fórmula de Abbott (1925).
RESULTADOS
A mortalidade de P. elaeisis variou com os inseticidas e doses nos tempos de
24, 48 e 72 horas e, por isso, o efeito dos inseticidas foi estudado por dose e das
doses por inseticida (Tabelas 3, 4 e 5).
O acefato foi, altamente, tóxico a P. elaeisis nas doses de 10 a 100% da
recomendada para campo (Tabelas 3, 4 e 5), mas a mortalidade desse parasitóide foi
baixa na de 1% com variação de 1,67 a 26,66% entre 24 e 72 horas de exposição
(Tabelas 3 e 5).
18
O cartape foi mais seletivo para P. elaeisis em todas as doses (Tabelas 3, 4 e
5) com mortalidade de, no máximo, 3,33, 5,00 e 15,00% na recomendada para campo
(100%) após 24, 48 e 72 horas, respectivamente (Tabelas 3, 4 e 5). A mortalidade de
P. elaeisis aumentou com as doses desse inseticida somente, após 72 horas de
exposição (Tabela 5).
O clorfenapir foi altamente tóxico a P. elaeisis em todas as doses (Tabelas 3,
4 e 5) com mortalidade de 100% na maioria daquelas testadas nos três tempos de
exposição (Tabelas 3, 4 e 5). A mortalidade de P. elaeisis, exposto a 1% de
clorfenapir durante 48 e 72 horas, foi 2,1 e 3,6 vezes maior que a registrada após 24
horas de exposição, respectivamente (Tabelas 3, 4 e 5).
A deltametrina foi o segundo inseticida mais seletivo a P. elaeisis com
mortalidade semelhante a do cartape nas doses de 1, 10 e 25% porém maior nas de
75 e 100% nos três tempos de avaliação (Tabelas 3, 4 e 5). A deltametrina foi mais
seletiva a P. elaeisis nas doses de 1, 10 e 25%, mas matou 33,33 a 38,33% dos
parasitóides expostos a 100% da dose recomendada desse inseticida entre 24 e 72
horas (Tabelas 3, 4 e 5).
DISCUSSÃO
A determinação da seletividade de inseticidas a inimigos naturais é
importante para o MIP em sistemas agrícolas para compatibilizar o uso do controle
biológico com o químico (Desneux et al 2006, Grundy 2007). Taxas altas de
mortalidade de inimigos naturais expostos a inseticidas podem reduzir o controle
biológico e inviabilizar o manejo ecológico do ambiente agrícola (Wilson 2000).
A mortalidade do parasitóide P. elaeisis em maior ou menor grau pelos
inseticidas acefato, cartape, clorfenapir e deltametrina deve-se ao fato desses
19
químicos possuírem sítios enzimáticos de ação diferentes no organismo de insetos
com níveis distintos de envenenamento (Black et al 1994, Nagata et al 1999,
Symington et al 2007).
A alta mortalidade de P. elaeisis com acefato corrobora resultados para o
parasitóide de larvas e pupas de Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae),
Oomyzus sokolowskii (Kurdjumov) (Hymenoptera: Eulophidae), exposto a esse
inseticida (Cordero et al 2007). O acefato foi, também, altamente tóxico aos
predadores Acanthinus sp. (Coleoptera: Anthicidae) Lasiochilus sp. (Heteroptera:
Anthocoridae) e ao parasitóide Encarsia sp. (Hymenoptera: Aphelinidae) com 100 e
50% da dose recomendada para o controle de Bemisia tabaci (Gennadius)
(Hemiptera: Aleyrodidae) em brássicas com mortalidades acima de 90% (Bacci et al
2007). Inseticidas organofosforados como acefato apresentam amplo espectro de
ação contra insetos, sendo, na maioria dos casos, pouco seletivos a inimigos naturais
(Elzen et al 2000, Youssef et al 2004, Ulmer et al 2006).
A baixa toxicidade do inseticida cartape concorda com a relatada para as
vespas predadoras Brachygastra lecheguana Latreille e Protonectarina sylveirae
(Saussure) (Hymenoptera: Vespidae) (Bacci et al 2009c). No entanto, esse inseticida
mostrou alta toxicidade aos parasitóides Trichogramma dendrolimi (Matsumura)
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) e Diadegma semiclausum (Hellén)
(Hymenoptera: Ichneumonidae) (Haseeb et al 2000, Takada et al 2001). Diferenças
de seletividade podem ser devido à espessura e composição química da cutícula do
inseto, o que acarreta variações na taxa de penetração do produto no integumento do
mesmo (Leite et al 1998). Quanto mais lipofílico for o inseticida e mais tênue a
cutícula, maior a taxa de penetração do produto no integumento do inseto (Bacci et al
20
2009a). Além disso, enzimas detoxificantes (Xianchun et al 2007, Yamamoto et al
2010) podem ter aumentado a seletividade de cartape a P. elaeisis.
A alta toxicidade do clorfenapir a P. elaeisis concorda com a elevada
mortalidade de Trichogramma nr. brassicae Bezdenko (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) exposto a resíduos desse inseticida (Hewa-Kapuge et al 2003).
Clorfenapir é um pró-inseticida ativado por oxidases no organismo do inseto e
funciona como desacoplador mitocondrial (Black et al 1994). Mecanismos de
detoxificação em insetos podem ser mediados por oxidases (Ahmad et al 2003,
Martin et al 2003, Shimada et al 2005, N’Guessan et al 2007) e a ativação desses
mecanismos pode ter aumentado o impacto de clorfenapir no organismo de P.
elaeisis, e explicar a maior mortalidade desse inimigo natural que com acefato a 1%.
A moderada seletividade de deltametrina a P. elaeisis pode estar relacionada
a uma relativa insensibilidade no sitio de ação desse inseticida (Carletto et al 2010).
Além disso, mecanismos de detoxificação podem aumentar a tolerância de insetos a
piretróides (Martin et al 2003, Shimada et al 2005, N’Guessan et al 2007).
CONCLUSÕES
Os inseticidas cartape e deltametrina foram seletivos e, por isso, podem ser
utilizados no Manejo Integrado de Pragas do algodoeiro com o parasitóide P.
elaeisis. Os inseticidas acefato e clorfenapir na cultura do algodão não devem ser
recomendados com P. elaeisis, por não serem seletivos a esse parasitóide.
21
AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela concessão da bolsa de estudo e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
Minas Gerais (FAPEMIG).
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29
Tabela 1 Produtos comerciais registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abrastecimento para o controle de pragas em algodoeiro
*
Inseticida Nome comercial
1
Fabricante Grupo químico
Concentração do
ingrediente ativo
Formulação
2
Classificação
toxicológica
3
e ambiental
4
Acefato Orthene 750 BR
Arysta Lifescience do Brasil
Indústria Química e Agropecuária
Organofosforado
750 g⋅kg
–1
SP
CT: IV
CA: III
Cartape Cartap BR 500
Sumitomo Chemical do Brasil
Representante Ltda.
Nereistoxin
500 g⋅kg
–1
SP
CT: III
CA: II
Clorfenapir Pirate Basf S.A.
Análogo de
pirazol
240 g⋅L
–1
SC
CT: III
CA: II
Deltametrina Keshet 25 EC Milenia Agrociências Piretróide
25 g⋅L
–1
EC
CT: I
CA: II
Espalhante
adesivo
Wil Fix
Charmon Destyk Indústria
Química Ltda.
Ácido sulfônico
30 g⋅L
–1
Outra
CT: IV
CA: IV
1
Marca registrada do fabricante
®
.
2
SP: pó solúvel, SC: suspensão concentrada, EC: concentrado emulsionável.
3
CT: classe toxicológica (I: extremamente toxico, II: altamente tóxico, III: mediamente tóxico, IV: pouco tóxico).
4
CA: classificação ambiental (I: altamente perigoso, II: muito perigoso, III: perigoso, IV: pouco perigoso).
*
Fonte: Agrofit (2009).
30
Tabela 2 Inseticidas e doses recomendadas para o controle de pragas em algodoeiro
Recomendação de campo
Inseticida
Formulação Ingrediente ativo
Pragas
Acefato
__500 g⋅ha
–1
375 g⋅[ia]⋅ha
–1
Allabama argillacea,
Caliothrips brasiliensis e
Frankliniella schultz
Cartape
_1500 g⋅ha
–1
750 g⋅[ia]⋅ha
–1
Allabama argillacea e
Eutinobothrus brasiliensis
Clorfenapir
1500 mL⋅ha
–1
360 g⋅[ia]⋅ha
–1
Heliothis virescens
Deltametrina
_800 mL⋅ha
–1
_20 g⋅[ia]⋅ha
–1
Horcias nobilellus
*Recomendações do Agrofit (2009).
31
Tabela 3 Mortalidade
1
de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) após 24
horas de exposição a inseticidas recomendados para a cultura do algodão
*
Médias seguidas de mesma letra maiúscula por coluna ou minúscula por linha não
diferem pelo teste de Fisher-LSD a 5% de significância.
1
Mortalidade corrigida
(Abbott 1925).
Dose (%)
*
Inseticida
100 75 50 25 10 1
Acefato
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
95,00Aa _75,00Bb
_1,67Bc
Cartape
__3,33Ca
__1,67Ca
_1,67Ca _0,00Ba __0,00Ca
_0,00Ba
Clorfenapir
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
23,33Ab
Deltametrina
_33,33Ba
_15,00Bb
_10,00Bb
_0,00Bc __0,00Cc
_0,00Bc
32
Tabela 4 Mortalidade
1
de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) após 48
horas de exposição a inseticidas recomendados para a cultura do algodão
*
Médias seguidas de mesma letra maiúscula por coluna ou minúscula por linha não
diferem pelo teste de Fisher-LSD a 5% de significância.
1
Mortalidade corrigida
(Abbott 1925).
Dose (%)
*
Inseticida
100 75 50 25 10 1
Acefato
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
98,33Aa 20,00Bb
Cartape
__5,00Ca
__5,00Ca
__5,00Ca
__0,00Ba
_0,00Ba _0,00Ca
Clorfenapir
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
48,33Ab
Deltametrina
_33,33Ba
_16,67Bb
_13,33Bb
__0,00Bc
__0,00Bc
_0,00Cc
33
Tabela 5 Mortalidade
1
de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) após 72
horas de exposição a inseticidas recomendados para a cultura do algodão
Dose (%)
*
Inseticida
100 75 50 25 10 1
Acefato
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
26,67Bb
Cartape
_15,00Ca
_10,00Ca
_13,00Ba
__0,00Bb
__0,00Bb
_0,00Cb
Clorfenapir
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
100,00Aa
83,33Ab
Deltametrina
_38,33Ba
_23,33Bb
_15,00Bb
__1,67Bc
__0,00Bc
_0,00Cc
*
Médias seguidas de mesma letra maiúscula por coluna ou minúscula por linha não
diferem pelo teste de Fisher-LSD a 5% de significância.
1
Mortalidade corrigida
(Abbott 1925).
34
CAPÍTULO II
EFEITO DO CARTAPE E DA DELTAMETRINA NA REPRODUÇÃO DO
PARASITÓIDE DE PUPAS Palmistichus elaeisis (HYMENOPTERA:
EULOPHIDAE)
35
Seletividade de deltametrina e impacto deletério de cartape na reprodução do
parasitóide de pupas Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
RESUMO – Inseticidas podem afetar o aparelho reprodutor e reduzir a reprodução
de insetos. O endoparasitóide de pupas Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae) pode regular populações de lepidópteros pragas em
algodoeiro. O objetivo foi avaliar o impacto dos inseticidas seletivos cartape e
deltametrina, utilizados no algodoeiro, nos parâmetros reprodutivos e no ovário de P.
elaeisis. A reprodução em pupas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae)
e seções histológicas do ovário foram avaliadas para fêmeas de P. elaeisis (< 24
horas) após a exposição, em placas de Petri, a folhas de algodão tratadas com água
destilada (controle) ou com os inseticidas cartape ou deltametrina nas doses de 10, 50
e 100% da recomendada para campo. O parasitismo no controle foi de 100% e de 70
e 100% para fêmeas de P. elaeisis expostas às doses de 100 e 10% de deltametrina,
respectivamente. O parasitismo de P. elaeisis foi de 50% com cartape a 10%, e não
houve parasitismo nas doses de 50 e 100% desse inseticida. A emergência desse
parasitóide foi de 70 e 100% com cartape na dose de 10% e, no controle e com
deltametrina na dose de 10%, respectivamente. Palmistichus elaeisis, após exposição
à deltametrina a 10%, produziu maior progênie por pupa de T. molitor (169,65) e
fêmeas por fêmea (24,03), e teve menores duração do ciclo ovo-adulto (19,35 dias),
comprimento do corpo (1,56 e 1,19 mm) e largura da cápsula cefálica (0,48 e 0,39
mm) de fêmeas e machos que nos outros tratamentos, respectivamente. A razão
sexual da progênie de P. elaeisis foi maior com cartape na dose de 10% (0,93) e
menor com deltametrina na de 50% (0,67). Cartape a 50 e 100% causou morte
prematura das células nutridoras, o que afetou a formação dos ovócitos de P. elaeisis.
36
No entanto, a exposição à deltametrina não afetou a ovogênese de P. elaeisis,
sugerindo que possa ser utilizado com esse parasitóide para o manejo de pragas na
cultura do algodão por ter pouco impacto na sua reprodução. O cartape afetou
drasticamente a reprodução de P. elaeisis e pode limitar a eficiência desse parasitóide
em campo.
Palavras-chave: nereistoxin, piretróide, controle biológico, endoparasitóide,
seletividade, vitelogênese.
37
Selectivity of deltamethrin and deleterious impact of cartap on the reproduction
of the pupae parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
ABSTRACT - Insecticides may affect the reproductive system and reduce insect
breeding. The pupae endoparasitoid, Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae), may regulate populations of lepidopteran pests in cotton
crops. The objective was to evaluate the impact of the insecticides cartap and
deltamethrin, used on cotton plants, in the reproductive parameters and ovarian of P.
elaeisis. Females of P. elaeisis (< 24 hours of age) were exposed for 72 hours, in
Petri dishes, to cotton leaves treated with distilled water (control) or with the
insecticides cartap or deltamethrin at the doses of 10, 50 and 100% of the field
recommendation. Then the reproduction and histological sections of ovaries of P.
elaeisis were analyzed. The parasitism in the control reached 100%, and 70 and
100% by females of P. elaeisis exposed to the doses of 100 and 10% of deltamethrin,
respectively. The parasitism of P. elaeisis was 50% with cartap at 10% and with no
parasitism at the doses of 50 and 100% of this insecticide. The emergence of this
parasitoid was 70 and 100% for the cartap at the dose of 10% and for the
deltamethrin at the dose of 10%, respectively. Palmistichus elaeisis, after being
exposed to deltametrina at the dose of 10%, produced more progeny per pupae of T.
molitor (169.65) and females/female (24.03) and had shorter period from egg to adult
(19.35 days), body length (1.56 and 1.19 mm) and width of head capsule (0.48 and
0.39 mm) of females and males, when compared to the other treatments. The sex
ratio of the offspring of P. elaeisis was higher for the cartap at the dose of 10%
(0.93) and lower with deltamethrin at 50% (0.67). Cartap at 50 and 100% caused
premature death of nurse cells, affecting oocyte formation of P. elaeisis. However,
38
exposure to deltamethrin did not affect oogenesis of P. elaeisis, suggesting that this
insecticide can be used with this natural enemy in pest management programs of
cotton pests with low impact on its reproduction. The cartap drastically affected the
reproduction of P. elaeisis and may limit the effectiveness of this parasitoid in the
field.
Keywords: nereistoxin, pyrethroid, biological control, endoparasitoid, selectivity,
vitellogenesis.
39
INTRODUCÃO
Inseticidas representam o principal método de controle de pragas em
algodoeiro (McKinion et al 2009, Hopkins et al 2010) e os mais utilizados
apresentam efeitos neurotóxicos com rápida resposta na regulação de populações de
insetos pragas (Torres & Silva-Torres 2008, Brévault et al 2009). O uso de
agrotóxicos preocupa pelos danos ao meio ambiente, alto custo e contaminação por
resíduos químicos (Wilson 2000, Goodell 2009).
O Manejo Integrado de Pragas (MIP) preconiza o controle de pragas com
baixo impacto ambiental (Cohen 2006, Frampton & van den Brink 2007, Yin et al
2008, Dhawan et al 2009). Inimigos naturais são liberados em programas de MIP
(Oztemiz et al 2009, Karthikeyan et al 2010), mas métodos de controle não
compatíveis podem reduzir o sucesso dos mesmos (Cakmak 2009, Stavrinides &
Mills 2009).
Parasitóides podem regular populações de pragas em sistemas agrícolas
(Zhang & Hassan 2003, Anuradha 2009, Agamy 2010), mas inseticidas podem ser
letais ou reduzir total ou parcialmente o desempenho desses inimigos naturais (Bacci
et al 2007, Prabhaker et al 2007). Assim, produtos seletivos são necessários para o
uso com parasitóides e o manejo sustentável do ambiente (Naranjo & Ellsworth
2009).
A seletividade pode ser obtida com produtos mais tóxicos à praga que ao
inimigo natural ou com estratégias que reduzam a exposição do inimigo natural a
inseticidas (Naranjo 2001). Inimigos naturais podem ser expostos a doses letais ou
subletais de inseticidas (Grundy 2007) e essas últimas podem diminuir a oviposição,
fecundidade e afetar o comportamento e a reprodução de parasitóides (Zanuncio et al
2003, Desneux et al 2007).
40
O impacto de doses subletais de insetidas na reprodução de insetos pode ser
devido a efeitos deletérios no ovário pela desintegração do epitélio folicular e das
células nutridoras, vacuolização do germário, surgimento de camada folicular
picnótica desigual e ooplasma vacuolizado (Antunes et al 2000, Ambrose 2001).
Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) é um
endoparasitóide generalista de pupas de lepidópteros e coleópteros (Pereira et al
2008, Zanuncio et al 2008) e pode ser criado com o hospedeiro alternativo Tenebrio
molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) (Zanuncio et al 2008) para escala comercial.
O comportamento generalista e a facilidade de criação massal desse parasitóide
indicam que esse deva ser avaliado para o controle de pragas na cultura do algodão,
mas os inseticidas cartape e deltametrina utilizados nessa cultura (Agrofit 2009),
mesmo seletivos a esse parasitóide, podem reduzir sua reprodução e limitar seu uso.
O objetivo do trabalho foi avaliar o efeito dos inseticidas cartape e
deltametrina nos parâmetros reprodutivos e aparelho reprodutor de fêmeas de P.
elaeisis.
MATERIAIS E MÉTODOS
Os experimentos foram conduzidos no laboratório de Controle Biológico de
Insetos e no de Biologia Celular da Universidade Federal de Viçosa (UFV) em
Viçosa, Minas Gerais, Brasil.
Os inseticidas cartape e deltametrina (Tabela 1) foram utilizados por terem
sido seletivos, em estudos preliminares, a P. elaeisis nas doses recomendadas para o
controle de pragas em algodoeiro (Capitulo I).
O hospedeiro alternativo T. molitor foi obtido do Laboratório de Controle
Biológico de Insetos da UFV.
41
Criação de Palmistichus elaeisis
Palmistichus elaeisis foi criado com pupas de T. molitor de, até, 24 horas de
idade, individualizadas em tubos de vidro (14 × 2,2 cm). Cada pupa foi exposta por
24 horas a seis fêmeas acasaladas de P. elaeisis com 72 horas de idade (Pereira et al
2008). Fêmeas de P. elaeisis apresentam maior comprimento de corpo, largura de
cápsula cefálica e abdômen que os machos dessa espécie (Delvare & LaSalle 1993).
Gotículas de uma solução aquosa de mel a 50% foram colocadas na parede interna
dos tubos para alimentação dos parasitóides. Os tubos foram fechados com algodão
hidrofílico e mantidos em sala climatizada a 22 ± 2ºC, 75 ± 5% UR e fotoperíodo de
12 horas.
Exposição de Palmistichus elaeisis aos inseticidas
Os inseticidas cartape e deltametrina foram utilizados nas doses de 10, 50 e
100% da recomendada para campo (Tabela 2) (Brunner et al 2001).
Uma superfície plana de papel de jornal (50 × 50 cm) foi utilizada em um
teste em branco com um pulverizador manual contendo água destilada e espalhante
adesivo (10 µL do espalhante Wil Fix /100 mL de água) para se calcular as
concentrações de calda de cada inseticida. O teste em branco foi realizado três vezes
para confirmar o volume de água necessário para cobrir a superfície demarcada. As
recomendações por hectare dos inseticidas (dose máxima) (Tabela 2) foram
convertidas para a área de 50 × 50 cm e utilizadas com o volume de 6 mL de água
depositados sobre essa superfície no teste em branco. A proporção estabelecida entre
a quantidade de cada inseticida para a dose máxima (100%) e o volume de 6 mL de
água para a superfície de 50 × 50 cm foi utilizada para um volume de 100 mL de
calda colocado no pulverizador. As subdoses de 50 e 10% foram realizadas
42
reduzindo-se a quantidade recomendada de cada inseticida (dose máxima) na calda
em 50 e 90%, respectivamente. Água destilada foi utilizada no controle e o
espalhante adesivo Wil Fix, na concentração de 10 µL/100 mL, foi utilizado em
todos os tratamentos (Tabela 2). O cartape foi pesado em balança de precisão e o
volume de deltametrina medido com uma micropipeta.
As caldas dos inseticidas, na dose e subdoses, e a do controle, foram
pulverizadas sobre ambas as faces das folhas de algodoeiro (Jones et al 1998, Tran et
al 2004) em uma mesma superfície plana de 50 × 50 cm com papel como utilizado
no teste em branco para manter a interação parasitóide-inseticida-folha que
representa a exposição de parasitóides a inseticidas no campo (Williams III & Price
2004). O papel foi trocado após cada pulverização. As folhas foram deixadas para
secar por duas horas à sombra (Bacci et al 2007). Um chumaço de algodão foi
enrolado no pecíolo de cada folha após a secagem e umedecido com água destilada
para retardar a desidratação. As folhas foram acondicionadas em placas de Petri (9,0
cm de diâmetro) com 20 fêmeas adultas de P. elaeisis (Prabhaker et al 2007) de, até,
24 horas de idade, por placa. As placas de Petri foram cobertas por uma camada
dupla de filme plástico PVC, perfurada com alfinete, para facilitar o escape dos gases
dos inseticidas e evitar a condensação de água no interior das placas devido à
transpiração das folhas (Williams III & Price 2004). Gotículas de mel a 50% (mel +
água destilada) foram colocadas no lado interior do filme plástico com uma seringa
para alimentar os parasitóides. O pistão da seringa foi levemente pressionado
formando uma gotícula da solução de mel na ponta da agulha que, quando retirada,
permanecia no lado interior do filme plástico.
O número de placas com parasitóides para o ensaio de reprodução e para a
avaliação da histologia do ovário foi determinado considerando-se a mortalidade
43
prévia de P. elaeisis nas doses de 10, 50 e 100% com os inseticidas cartape e
deltametrina, sendo esse número 20% maior para garantir parasitóides suficientes.
As placas permaneceram por 72 horas em câmaras climatizadas (BOD) a
temperatura de 25 ± 0,5ºC, umidade relativa de 70 ± 5% e fotoperíodo de 12 horas.
Reprodução
Pupas de T. molitor com, até, 24 horas de idade e peso entre 100 e 120 mg
foram individualizadas em tubos de vidro (14 × 2,2 cm) com seis fêmeas de P.
elaeisis (Pereira et al 2008), sobreviventes após 72 horas de exposição aos inseticidas
cartape ou deltametrina a 10, 50 e 100% ou ao controle. O peso das pupas de T.
molitor foi padronizado (110,44 ± 0,36 mg) para reduzir a influência do hospedeiro
na progênie de P. elaeisis. Gotículas de solução aquosa de mel a 50% foram
colocadas na parede interna dos tubos para alimentar os parasitóides. Os tubos foram
fechados com algodão hidrofílico. O parasitismo foi permitido por 24 horas em
câmaras climatizadas (BOD) a temperatura de 25 ± 0,5ºC, umidade relativa de 70 ±
5% e fotoperíodo de 12 horas.
O parasitismo (nº de pupas parasitadas/nº de pupas oferecidas), emergência
(nº pupas com parasitóides emergidos/nº de pupas parasitadas), progênie por pupa (nº
de indivíduos emergidos/pupa), fêmeas produzidas por fêmea, duração do ciclo ovo-
adulto (dia após o parasitismo até o da emergência), comprimento do corpo e largura
da cápsula cefálica de machos e fêmeas da progênie e razão sexual da progênie (nº
fêmeas emergidas/nº total de indivíduos emergidos) de P. elaeisis foram avaliados.
O comprimento do corpo e a largura da cápsula cefálica de P. elaeisis foram
determinados com uma ocular micrométrica acoplada a um microscópio
estereoscópico.
44
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC) com sete
tratamentos representados por P. elaeisis, expostos por 72 horas a deltametrina ou ao
cartape a 10, 50 e 100% ou ao controle, parasitando pupas de T. molitor. Cada
tratamento teve vinte repetições representadas cada uma por um tubo de vidro com
uma pupa de T. molitor e seis fêmeas de P. elaeisis.
Os dados foram submetidos à ANOVA com as médias dos tratamentos
comparadas pelo teste Fisher-LSD (P < 0,05), exceto os não-paramétricos de
parasitismo e emergência que foram comparados pelo teste de Kruskal-Wallis (P <
0,05).
Histologia do ovário
Doze fêmeas de P. elaeisis por tratamento, sobreviventes à exposição por 72
horas aos inseticidas cartape ou deltametrina a 10, 50 e 100% e ao controle, foram
selecionadas e fixadas em solução Zamboni (Stefanini et al 1967) por 48 horas. Os
abdomens dessas fêmeas foram removidos e desidratados em álcool 70, 80, 90 e 95%
durante 10 minutos por concentração. Os abdomens foram embebidos com
historesina JB-4, seccionados a 5 µm de espessura, corados com hematoxilina e
eosina, e analisadas em microscópio de luz.
RESULTADOS
O parasitismo de P. elaeisis após exposição ao controle, a deltametrina nas
doses de 10, 50 e 100% ou ao cartape na dose de 10% foram semelhantes. Cartape
nas doses de 50 e 100% reduziu o parasitismo de P. elaeisis em 100% (Tabela 3).
A emergência de P. elaeisis foi semelhante entre os tratamentos com
parasitismo e variou de 70 a 100% (Tabela 3).
45
A progênie de P. elaeisis no controle (84,90) e com deltametrina nas doses de
50 (77,71) e 100% (61,25) e cartape na de 10% (80,14) foi semelhante. A progênie
desse parasitóide foi maior com deltametrina a 10% (169,65) (Tabela 3). O número
de indivíduos produzidos por pupa com exposição de P. elaeisis à deltametrina na
dose de 10% (169,65) foi, aproximadamente, o dobro daquele do controle (84,90) e
maior que aquele desse parasitóide exposto a deltametrina nas doses de 50 e 100% e
ao cartape na dose de 10% (Tabela 3).
O número de fêmeas produzidas por fêmea foi maior com a exposição de P.
elaeisis a deltametrina na dose de 10% (Tabela 3).
A duração do ciclo ovo-adulto da progênie de P. elaeisis no controle, nas
doses de 50 e 100% de deltametrina e no cartape a 10%, foi semelhante, e maior que
com deltametrina a 10% (Tabela 3).
O comprimento do corpo de fêmeas descendentes de P. elaeisis exposto ao
cartape a 10% (2,01) foi maior que o daquelas descendentes desse parasitóide no
controle (1,85) ou com deltametrina nas doses de 10 (1,56), 50 (1,77) e 100% (1,92).
O menor comprimento do corpo foi para fêmeas descendentes de P. elaeisis após a
exposição ao inseticida deltametrina na dose de 10% (1,56) (Tabela 3).
O menor e o maior comprimento do corpo de machos da progênie de P.
elaeisis foram obtidos com deltametrina na doses de 10 (1,19) e 100% (1,53),
respectivamente (Tabela 3).
A largura da cápsula cefálica de fêmeas descendentes de P. elaeisis, com
deltametrina na dose de 100% (0,57) e cartape na de 10% (0,59), foi semelhante
àquela desse parasitóide no controle (0,58). A largura da cápsula cefálica de fêmeas
de P. elaeisis foi menor com deltametrina na dose de 10% (0,48). A menor e maior
46
largura da cápsula cefálica de machos da progênie de P. elaeisis foi com a
deltametrina nas doses de 10 (0,39) e 100% (0,49), respectivamente (Tabela 3).
A razão sexual da progênie de P. elaeisis, após exposição à deltametrina nas
doses de 10 (0,85) e 100% (0,85) e ao cartape na de 10% (0,93), foi semelhante e
maior que aquela com deltametrina na dose de 50% (0,67), esta última semelhante a
do controle (0,74) (Tabela 3).
Fêmeas de P. elaeisis no controle ou com deltametrina nas doses de 10, 50 e
100% ou cartape na de 10% apresentaram corpo gorduroso normal e ovário com
ovócitos maduros (Fig 1A). Fêmeas de P. elaeisis expostas ao cartape nas doses de
50 e 100% apresentaram corpo gorduroso normal, porém o ovário não apresentou
ovócitos maduros, estando estes nos estágios iniciais de desenvolvimento (Fig 1B),
sendo frequente a ocorrência de células nutridoras com núcleos picnóticos (Fig 1C).
DISCUSSÃO
A avaliação do impacto de inseticidas sobre inimigos naturais é essencial para
adequação do controle biológico com o químico no MIP. A mortalidade é o
parâmetro, normalmente, avaliado em testes de seletividade de inseticidas, mas
efeitos na reprodução, fisiologia e comportamento de inimigos naturais devem ser,
também, estudados para análise completa do impacto desses produtos (Desneux et al
2007).
O maior impacto do cartape na reprodução de P. elaeisis com alta redução do
parasitismo por fêmea desse parasitóide é semelhante à toxicidade desse inseticida ao
parasitóide de ovos Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) com redução do parasitismo em 100% (Moura et al 2006). A
seletividade de deltametrina para a reprodução de P. elaeisis foi, também, mostrada
47
para o parasitóide de ovos Telenomus busseolae Gahan (Hymenoptera: Scelionidae)
cuja fecundidade não foi afetada pela CL
25
desse inseticida (Bayram et al 2010).
Inseticidas podem afetar a formação de ovos (ovogênese) pelo efeito deletério no
ovário, comprometendo a reprodução de insetos (Ambrose 2001), o que pode
explicar diferenças no parasitismo entre o cartape e a deltametrina. Impactos no
comportamento podem, também, afetar a reprodução de inimigos naturais (Bayram
et al 2010, Desneux et al 2007). Inseticidas comprometem a ligação entre os sistemas
nervoso e hormonal de insetos, resultando na quebra dos eventos fisiológicos, como
a vitelogênese, e comportamentais, como o reconhecimento do hospedeiro, que se
relacionam com a oviposição (Desneux et al 2007). A orientação e reconhecimento
do hospedeiro estão ligados a transmissão nervosa que é o alvo de inseticidas como o
cartape e a deltametrina (Nagata et al 1999, Symington et al 2007). Nesse sentido, o
cartape pode ter sido mais eficiente em quebrar a ligação entre esses sistemas que a
deltametrina, o que resultou no menor desempenho de P elaeisis
. Impacto reduzido
da deltametrina foi observado para o comportamento do parasitóide
Aphidius ervi
Haliday (Hymenoptera: Braconidae) que manteve a habilidade de se orientar pelo
odor do hospedeiro após exposição a esse inseticida (Desneux et al 2006). Além
disso, a
deltametrina não afetou a frequência e a sequência do comportamento de
oviposição dos parasitóides
Aphidius matricariae (Haliday) e Diaeretiella rapae
(McIntosh) (Hymenoptera: Braconidae) (
Desneux et al 2004).
O maior impacto na emergência da progênie de fêmeas de P. elaeisis após
exposição ao cartape pode ser devido à perturbação dos processos neurofiosilógicos
de formação e ovulação de ovos maduros (Cônsoli et al 1998).
A melhor reprodução de P. elaeisis após exposição à deltametrina na dose de
10% foi evidenciada pelo alto número de descendentes desse parasitóide. Além
48
disso, o número de descendentes produzidos por pupa de T. molitor com deltametrina
a 10% é, também, maior que aquele da criação massal com esse mesmo hospedeiro
em laboratório (70,07) (Zanuncio et al 2008). O aumento na produção de
descendentes de P. elaeisis exposto a deltametrina a 10% pode ser devido à hormese
(Calabrese & Baldwin 2003, Zanuncio et al 2003, 2005). Esse fenômeno biológico se
caracteriza pelo estímulo de uma característica biológica pela baixa dose de um
produto tóxico devido a uma super compensação em resposta à ruptura da
homeostase de um organismo (Calabrese 1999, Hercus et al 2003). Isso ocorre
devido à “trade-offs” entre processos fisiológicos diferentes regulados por um
organismo (Forbes 2000). Fêmeas de P. elaeisis, sob baixa dose de deltametrina,
podem ter desviado recursos energéticos para reprodução em detrimento de outro
processo fisiológico como mostrado para fêmeas de
Nilaparvata lugens (Stål)
(Hemiptera: Delphacidae) pelo aumento dos conteúdos de proteína e RNA total no
ovário e no corpo gorduroso
quando expostas a doses subletais de deltametrina (Ge
et al 2009)
. Proteínas precursoras de vitelina (vitelogeninas) e RNAs produzidos no
corpo gorduroso são utilizados para a formação dos ovócitos durante a vitelogênese
(Hagedorn & Kunkel 1979).
O maior número de fêmeas produzidas por fêmea de P. elaeisis após
exposição à deltametrina a 10% deve-se ao alto número de descendentes desse
parasitóide e da taxa de fecundação dos ovos.
O menor ciclo ovo-adulto, largura de capsula cefálica e comprimento do
corpo de machos e fêmeas com deltametrina a 10% são devido à competição intra-
específica dos imaturos de P. elaeisis por recursos alimentares provenientes de T.
molitor como mostrado para esse parasitóide com pupas de
Bombyx mori L.
(Lepidoptera: Bombycidae) (Pereira et al 2010). Apesar do menor ciclo ovo-adulto
49
de P. elaisisis com deltametrina a 10% ser favorável para o controle de pragas por
aumentar o número de gerações por ano, a competição intra-espécifica durante sua
fase imatura, que gerou adultos menores, pode afetar sua reprodução, pois, insetos
mal nutridos durante essa fase podem, também, ter menores ovário e corpo
gorduroso quando adultos (Lemos et al 2003).
A razão sexual da progênie de P. elaeisis semelhante ou maior do que a do
controle é importante, pois fêmeas desse parasitóide são responsáveis pelo
parasitismo e, portanto, pelo controle de pragas (Zanuncio et al 2008).
A morte prematura das células nutridoras, caracterizada por núcleos
picnóticos, no sistema reprodutor de fêmeas de P. elaeisis, após exposição ao cartape
nas doses de 50 e 100% afetou a formação dos ovócitos desse parasitóide. As células
nutridoras, no ovário de insetos que as possuem, são responsáveis pelo crescimento
dos ovócitos pela transmissão de proteínas, RNAs e outros constituintes durante a
vitelogênese (Chapman 1998). Palmistichus elaeisis é sinovigênico e suas fêmeas
apresentam formação completa dos ovos a partir de 48 horas da emergência (dados
não publicados). As células nutridoras podem não ter cumprido sua função normal
durante a vitelogênese para a formação dos ovócitos, por estarem em processo
prematuro de morte caracterizado pela presença de núcleos picnóticos nessas células.
Isso é evidenciado pela presença de ovócitos pouco desenvolvidos após 72 horas da
exposição de fêmeas de P. elaeisis a esse inseticida nas doses de 50 e 100%. O
comprometimento da vitelogênese nas fêmeas de P. elaeisis com cartape a 50 e
100% pode ter reduzido a produção de ovos, ou produzido ovos inviáveis, ou de
baixa qualidade nutricional ou ambos. Portanto, a reduzida reprodução de P. elaeisis
com cartape pode ser devido à má formação de seus ovos até o parasitismo nas pupas
de T. molitor, mas, inseticidas podem, também, causar danos ao germário, o que
50
reduz o tamanho e o número de ovócitos e reduz a espessura do epitélio folicular de
insetos (Soltani-Mazoni 1994, Ambrose 2001). Por outro lado, o menor impacto da
deltametrina no ovário de fêmeas de P. elaeisis foi evidenciado por células nutridoras
com núcleos picnóticos e ovócitos já desenvolvidos. A morte de células nutridoras é
um processo normal após a conclusão da vitelogênese (Chapman 1998). Nesse
sentido, a exposição à deltametrina não afetou a ovogênese das fêmeas de P. elaeisis,
o que refletiu em melhor reprodução desse parasitóide.
CONCLUSÕES
A deltametrina é seletiva a P. elaeisis e não afetou o ovário e a reprodução
desse inimigo natural.
Cartape afeta o ovário e compromente a reprodução de P. elaeisis e isso pode
reduzir a eficiência desse parasitóide em campos de algodoeiro.
AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela concessão da bolsa de estudo e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de
Minas Gerais (FAPEMIG).
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Tabela 1 Produtos comerciais utilizados em algodoeiro*
Especificações Cartape Deltametrina Espalhante adesivo
Norme
comercial
1
Cartap BR 500 Keshet 25 EC Wil Fix
Fabricante
Sumitomo Chemical
do Brasil
Representante Ltda.
Milênia
Agrociências
Charmon Destyk
Indústria Química
Ltda.
Grupo químico Nereistoxin Piretróide Ácido sulfônico
Concentração do
igrediente ativo
500 g⋅kg
–1
25 g⋅L
–1
30 g⋅L
–1
Formulação
2
SP EC Outra
Classificação
toxicológica
III I IV
Classificação
ambienta
l
II II IV
1
Marca registrada do fabricante
®
;
2
SP: pó solúvel, SC: suspensão concentrada, EC:
concentrado emulsionável,
3
CT: classe toxicológica (I: extremamente toxico, II:
altamente tóxico, III: mediamente tóxico, IV: pouco tóxico);
4
CA: classificação
ambiental (I: altamente perigoso, II: muito perigoso, III: perigoso, IV: pouco
perigoso). *Agrofit (2009)
59
Tabela 2 Químicos e doses utilizadas contra Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae)
Quantidade utilizada
Inseticida
Porcentagem (%) Formulação
_ _ Ingrediente ativo
_10
_150 kg⋅ha
–1
_
_75 g⋅[ia]⋅ha
–1
Cartape _50
_750 kg⋅ha
–1
_
375 g⋅[ia]⋅ha
–1
_100*
1500 kg⋅ha
–1
_
750 g⋅[ia]⋅ha
–1
_10
_80 mL⋅ha
–1
_
__2 g⋅[ia]⋅ha
–1
Deltametrina _50
400 mL⋅ha
–1
_
_10 g⋅[ia]⋅ha
–1
_100*
800 mL⋅ha
–1
_
_20 g⋅[ia]⋅ha
–1
Espalhante adesivo 100
10 mL⋅100L
–1
_
-
* Dose recomendada para o controle de pragas na cultura do algodão no Brasil
(Agrofit 2009).
60
Tabela 3 Parâmetros (média ± erro padrão) de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera:
Tenebrionidae) após exposição aos inseticidas deltametrina e cartape a 10, 50 e 100% da dose recomendada. Temperatura: 25 ± 0,5ºC, 70 ± 5% de
umidade relativa e fotoperíodo de 12 horas
Deltametrina Cartape
Parâmetros Reprodutivos
Controle
(água destilada)
10% 50% 100%
10% 50%
100%
Parasitismo (%)
1
100,00 ______ a 100,00 ____ _a 95,00 ____ _a 70,00 _____ a
50,00
__ ___
ab
0 b 0 b
Emergência (%)
1
100,00 ______ a 100,00 ____ _a 89,47 ___ __a 85,71 _____ a 70,00 ______ a ND ND
Progênie por pupa
_84,90 ± 10,20 _b 169,65 ± 5,89 a 77,71 ± 9,13 b 61,25 ± 6,66 b
80,14 ± 15,86 _b
ND ND
Fêmeas produzidas por fêmea
_10,05 ± 1,12 _
bc
_24,03 ± 0,84 a _8,08 ± 1,23 c
_8,63 ± 1,02
bc
12,31 ± 2,32
_ b
ND ND
Ciclo ovo-adulto (dias)
_21,55 ± 0,42 _ a _19,35 ± 0,11 b 22,35 ± 0,46 a 22,42 ± 0,38 a
22,00 ± 0,53 _ a
ND ND
Corpo da fêmea (mm)
__1,85 ± 0,03 _ c __1,56 ± 0,02 d _1,77 ± 0,02 c _1,92 ± 0,03 b
_2,01 ± 0,03 _ a
ND ND
Corpo do macho (mm)
__1,34 ± 0,03 _ c __1,19 ± 0,02 d
_1,37 ± 0,02
bc
_1,53 ± 0,03 a
_
1,43 ± 0,02 _ b
ND ND
Cápsula cefálica da fêmea (mm)
__0,58 ± 0,01 _ a __0,48 ± 0,00 c _0,55 ± 0,00 b _0,57 ± 0,01 a
_0,59 ± 0,01 _ a
ND ND
Cápsula cefálica do macho
(mm)
__0,44 ± 0,01_ c __0,39 ± 0,01 d _0,44 ± 0,01 c _0,49 ± 0,01 a
_
0,47 ± 0,01 _ b
ND ND
61
Razão sexual
__0,74 ± 0,03
bc
__0,85 ± 0,01
ab
_0,67 ± 0,07 c
_0,85 ± 0,04
ab
_
0,93 ± 0,01 _ a
ND ND
Médias seguidas de mesma letra por linha são semelhantes pelo teste de Fisher-LSD (P > 0,05);
1
Médias seguidas por mesma letra por linha são
semelhantes pelo teste de Kruskal-Wallis (P > 0,05); ND: não determinado.
62
Fig 1 Seção histológica do ovário de fêmea adulta de Palmistichus elaeisis
(Hymenoptera: Eulophidae) após 72 horas de exposição a inseticidas. (A):
deltametrina a 50%; (B): cartape a 50%; (C): cartape a 100%. CG: corpo gorduroso;
CN: células nutridoras; O: ovócito. Setas indicam núcleos celulares picnóticos.
Barras = 10 µm.
CN
O
CN
CG
O
O
CN
O
CG
(A)
(B)
(C)
63
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Acefato e clorfenapir não foram seletivos e causaram alta mortalidade de
fêmeas de P. elaeisis expostas a diferentes doses desses inseticidas.
Cartape e deltametrina causaram baixa mortalidade de P. elaeisis mesmo nas
doses que corresponderam a 100% da recomendada para o controle de pragas no
algodoeiro.
O cartape reduziu a reprodução e causou efeitos deletérios no ovário de P.
elaeisis apesar da baixa mortalidade desse parasitóide com esse inseticida. A morte
prematura das células nutridoras no ovário de P. elaeisis pode explicar a redução do
parasitismo e da emergência desse parasitóide exposto a esse inseticida.
Os inseticidas acefato, cartape e clorfenapir não são seletivos a P. elaeisis e
devem ser evitados com esse parasitóide para o controle de lepidópteros pragas em
algodoeiro.
A deltametrina não reduziu o parasitismo por P. elaeisis e não efeitou o
ovário desse parasitóide. Além disso, a menor dose de deltametrina (10% da
recomendada para campo) melhorou a reprodução de P. elaeisis devido à produção
de maior número de indivíduos desse parasitóide. Esse inseticida pode ser utilizado
com esse parasitóide para o controle de lepidópteros pragas no algodoeiro.
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