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VANESCA KORASAKI
RESPOSTAS ESPACIAIS E TEMPORAIS DA
COMUNIDADE DE ESCARABEÍNEOS E
FORMIGAS AO GRADIENTE DE USO DA
TERRA, NO OESTE DA AMAZÔNIA
LAVRAS – MG
2010
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VANESCA KORASAKI
RESPOSTAS ESPACIAIS E TEMPORAIS DA COMUNIDADE DE
ESCARABEÍNEOS E FORMIGAS AO GRADIENTE DE USO DA
TERRA, NO OESTE DA AMAZÔNIA
Tese apresentada à Universidade Federal
de Lavras, como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Agronomia, área de concentração
Entomologia, para a obtenção do título de
Doutor.
Orientador
Prof. Dr. Ronald Zanetti
LAVRAS – MG
2010
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A Deus,
pela presença e concessão de força, sabedoria e equilíbrio
OFEREÇO
A minha mãe,
pelo amor e incentivo.
DEDICO
AGRADECIMENTOS
A Deus, por ter me concedido saúde e disposição para o
desenvolvimento deste trabalho, pois sem ELE nada seria possível.
A minha mãe Teruco, pelo apoio incondicional em todos os meus
passos e decisões, pelo amor, carinho e amizade e ao meu pai Pedro (in
memoriam), pelo exemplo de honestidade e princípios.
A meus irmãos Sidnei e Márcia e sobrinhos Thiago, Giulia e Vitória
pelo incentivo e amor.
As meninas da minha república: Cleide (cure) e Lívia (bagé) e
agregados, pelo apoio nos momentos de estresse e pela amizade.
Ao meu namorado Rodrigo Fagundes Braga que me ajudou em todos os
passos deste projeto, desde a coleta de dados até a finalização deste trabalho,
fazendo com que tudo se tornasse muito mais fácil e com certeza mais divertido
(quem o conhece sabe o que eu estou dizendo).
Aos meus orientadores e co-orientadores de graduação e mestrado Dr.
George Gardner Brown, prof. Dr. Amarildo Pasini e Dra. Lenita Jacob (in
memorian) pelo exemplo de dedicação, seriedade e comprometimento com a
pesquisa que eu guardo comigo e por toda a amizade e confiança depositada.
Ao prof. Dr. Ronald Zanetti por toda a orientação, amizade, pela
confiança depositada e por me permitir realizar todos os outros projetos
paralelos a este.
Ao prof. Dr. Júlio Louzada por toda a orientação, amizade,
ensinamentos e por toda a confiança em mim depositada, que eu espero
aproveitar.
Aos professores do departamento de Entomologia e do Setor de
Ecologia pelos ensinamentos.
Ao CNPq pela concessão da bolsa de estudo.
A todos os amigos de Londrina que são tantos, e mesmo longe estão
perto nas recordações.
As comunidades indígenas Nova Aliança e Guanabara II pelo apoio no
trabalho, por permitir livre acesso as suas terras para esta pesquisa e por me
possibilitar conhecer uma cultura admirável.
A Lina e ao Puker pela ajuda nas coletas e pela amizade e a Thami e a
Dani, pela ajuda na montagem das formigas que foi imprescindível para a
realização deste trabalho e pela amizade, que vou guardar com esmero.
Ao pessoal do laboratório de Entomologia Florestal (DEN) e ao pessoal
do Setor de Ecologia pelo apoio, incentivo e amizade em especial a minha
família em Lavras, “os rola-bosteiros”, que não vou colocar nomes, para não ser
injusta com ninguém, todos são igualmente importantes para mim.
Ao prof. Dr. Fernando Zagury Vaz de Mello, pela amizade, apoio,
incentivo e por toda a ajuda na identificação dos escarabeíneos.
Ao pessoal do laboratório de Biossistemática Animal, da Universidade
Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB) pelo apoio durante minha estadia e em
especial ao prof Dr. Sébastien Lacau, pela amizade, por todo o apoio e ajuda na
identificação das formigas.
A CEPEC/CEPLAC e ao prof. Dr. Jacques Delabie e sua equipe pela
ajuda na identificação das formigas e por permitir livre acesso a coleção do
laboratório.
A Universidade Federal de Lavras e ao Departamento de Entomologia,
por propiciar ensino gratuito e de qualidade.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq), pela conceção da bolsa e
pelo papel fundamental no desenvolvimento no ensino superior do Brasil.
Ao projeto “Conservation and Sustainable Management of Below-
Ground Biodiversity (SCM-BGBD)”, desenvolvido com suporte financeiro de
Global Environment FAcility (GEF) coordenado pelo Tropical Soil Biology
Fertility, no Brasil denominado BiosBrasil, agradeço pelo apoio financeiro
crucial para a execução deste trabalho.
A floresta Amazônica por me permitir conhecer algo tão maravilhoso e
aos besouros e formigas pois sem eles eu não poderia realizar este trabalho.
A todos que de forma direta ou indireta colaboraram para a realização
deste trabalho, eu agradeço do fundo do coração e repito.
Muito obrigada!
i
SUMÁRIO
Resumo Geral.........................................................................................iv
General Abstract ....................................................................................vi
1 INTRODUÇÃO ...................................................................................8
2 REFERENCIAL TEÓRICO...............................................................10
2.1 Amazônia........................................................................................10
2.2 Transformação do habitat e efeito sobre a diversidade .....................11
2.3 Besouros escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) ..14
2.3.1 Alimentação .................................................................................15
2.3.2 Alocação de recurso......................................................................16
2.3.2.1 Roladores ..................................................................................17
2.3.2.2 Escavadores...............................................................................17
2.3.2.3 Residentes .................................................................................18
2.3.3 Funções ecológicas.......................................................................18
2.3.4 Efeito do distúrbio nos besouros escarabeíneos.............................20
2.4 Formigas (Hymenoptera: Formicidae) .............................................22
2.4.1 Formigas como indicadores biológicos .........................................22
2.4.2 Grupos funcionais.........................................................................24
2.3.3 Funções ecológicas.......................................................................27
2.3.3 Efeito do distúrbio nas formigas ...................................................29
3 REFERÊNCIAS.................................................................................30
ARTIGO 1 ............................................................................................51
VARIAÇÃO TEMPORAL NA COMUNIDADE DE BESOUROS
SCARABAEINAE (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EM
DIFERENTES SISTEMAS DE USO DA TERRA NA AMAZÔNIA
OCIDENTAL, ALTO SOLIMÕES .......................................................51
Resumo.................................................................................................52
Abstract.................................................................................................53
1 INTRODUÇÃO .................................................................................54
2 MATERIAL E MÉTODOS................................................................56
2.1 Área de estudo e seleção de área......................................................56
2.2 Coleta de besouros...........................................................................58
2.3. Análise dos dados...........................................................................59
3 RESULTADOS..................................................................................61
3.1 Padrão temporal de abundância e diversidade..................................61
3.2 Padrão temporal de composição......................................................66
ii
4 DISCUSSÃO .....................................................................................74
4.1 Variação temporal na diversidade e abundância...............................74
4.1 Variação temporal na estrutura de guildas........................................75
5 CONCLUSÃO ...................................................................................76
6 REFERÊNCIAS.................................................................................77
ARTIGO 2 ............................................................................................82
RESPOSTA DA ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE BESOUROS
SCARABAEINAE (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) A
INTENSIDADE DE USO DA TERRA, NO OESTE DA AMAZÔNIA,
BENJAMIN CONSTANT.....................................................................82
Resumo.................................................................................................83
Abstract.................................................................................................84
1 INTRODUÇÃO .................................................................................85
2 MATERIAL E MÉTODOS................................................................87
2.1 Caracterização e seleção de áreas.....................................................87
2.2 Coleta de besouros...........................................................................89
2.3. Análise dos dados...........................................................................90
3 RESULTADOS..................................................................................93
3.1 Padrões gerais de abundância e riqueza............................................93
3.2 Padrões gerais de diversidade ........................................................105
3.3 Padrões por guilda funcional..........................................................105
3.4 Bioindicador..................................................................................107
4 DISCUSSÃO ...................................................................................109
4.1 Efeito do sistema do uso da terra sobre a abundância e diversidade de
besouros Scarabaeinae.........................................................................109
4.2 O valor de florestas secundárias e sistemas agrícolas para manter a
diversidade de besouros escarabeíneos ................................................111
4.2 Efeito do sistema do uso da terra sobre as guildas de besouros
Scarabaeinae .......................................................................................113
5 CONCLUSÃO .................................................................................114
6 REFERÊNCIAS...............................................................................114
ARTIGO 3 ..........................................................................................123
TAXOCENOSE DE SCARABAEINAE (COLEOPTERA:
SCARABAEIDAE) EM BENJAMIN CONSTANT, AM....................123
Resumo...............................................................................................124
Abstract...............................................................................................125
1 INTRODUÇÃO ...............................................................................126
2 MATERIAL E MÉTODOS..............................................................127
iii
2.1 Areas de estudo e seleção de pontos...............................................127
2.1 Coleta de besouros Scarabaeinae ...................................................128
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO......................................................128
3.1 Espécies capturadas.......................................................................130
4 CONCLUSÕES................................................................................137
6 REFERÊNCIAS...............................................................................138
ARTIGO 4 ..........................................................................................147
EFEITO DO SISTEMA DO USO DO SOLO NA AMAZÔNIA SOBRE
A COMUNIDADE DE FORMIGAS: COMPARAÇÃO ENTRE DOIS
MÉTODOS DE COLETA...................................................................147
Resumo...............................................................................................148
Abstract...............................................................................................149
1 INTRODUÇÃO ...............................................................................150
2 MATERIAL E MÉTODOS..............................................................151
2.1 Caracterização e seleção de áreas...................................................151
2.2 Coleta pela metodologia de pitfall..................................................153
2.2 Coleta pela metodologia de winkler...............................................154
2.3 Análise dos dados..........................................................................154
3 RESULTADOS................................................................................155
3.1 Padrões de diversidade ..................................................................155
3.2 Padrões da estrutura da comunidade ..............................................156
3.3 Comparação das metodologias.......................................................158
4 DISCUSSÃO ...................................................................................163
4.1 Sistema de uso da terra na estrutura da comunidade de formigas....163
4.2 Comparação de metodologias ........................................................163
5 CONCLUSÕES................................................................................165
6 REFERÊNCIAS...............................................................................166
APÊNDICE.........................................................................................170
ANEXO..............................................................................................193
iv
Resumo Geral
A floresta Amazônica apresenta uma enorme diversidade biológica e cultural. A
região de Benjamin Constant no Alto Solimões se diferencia de outras regiões
amazônicas, principalmente por apresentar relativamente pouca intervenção
humana. As comunidades indígenas das etnias ticuna e cocama estão localizadas
nestas áreas e praticam a agricultura de pequena escala, sistema agroflorestal e
extração vegetal, além da caça e pesca. Os sistemas se apresentam em um
mosaico de florestas primárias e secundárias e cultivos agrícolas, sem uso de
fertilizantes, corretivos ou produtos fitossanitários. A área representa um dos
mais importantes “hotspot” em termos de agrobiodiversidade. O estudo foi
realizado em seis diferentes sistemas de uso da terra: floresta primária, floresta
secundária velha (áreas com mais de cinco anos de abandono), floresta
secundária nova (áreas com menos de cinco anos de abandono), agrofloresta,
agricultura e pastagem. O objetivo geral do trabalho foi verificar o papel desses
sistemas na manutenção da diversidade de formigas e de besouros
escarabeíneos, investigando o impacto da intensidade de uso da terra sobre esses
organismos, os quais são amplamente utilizados como indicadores ecológicos.
Os objetivos foram: estudar a estrutura da comunidade de escarabeíneos em
relação a intensificação do uso da terra em dois anos de coleta (chuva – 2004 e
chuva – 2008); verificar a variação temporal zaonal curta (chuva – 2008 e seca –
2008) e longa (chuva – 2004 e chuva – 2008; chuva – 2004 e seca – 2008) da
estrutura da comunidade destes besouros; estudar a taxocenose deste grupo e
verificar a estrutura da comunidade de formigas em relação a intensificação do
uso da terra, utilizando duas metodologias de coleta (winkler e pitfall). Os
besouros escarabeíneos foram eficientes indicadores da intensidade de uso da
terra na região estudada. Temporalmente os extremos do gradiente de uso da
terra: floresta primária e pastagem, se mantiveram ricos e pobres em número de
espécie de escarabeíneos, respectivamente, sendo bastante estáveis em relação a
este parâmetro. Houve troca de dominância de espécies em um período de
quatro anos. As florestas secundárias e os sistemas de uso da terra ajudam a
manter a diversidade gama, sendo as florestas secundárias importantes por
conservar características que suportam um grande número de espécies que são
indicadoras de floresta primária. Quanto maior a intensidade de uso, menor é a
riqueza de besouros e maior é o aumento da dominância de espécies, com
consequente diminuição da equitavidade. Os grupos funcionais de escarabeíneos
responderam distintamente ao uso da terra, assim como espécies isoladas. As
formigas também foram eficientes indicadores da intensidade de uso da terá,
mas a metodologia de coleta influencia os resultados. Winkler apresenta
resultados mais consistentes do que pitfall na distinção dos sistemas, quando se
utiliza dados de riqueza. Quando se utiliza a estrutura, ambas as metodologias
v
apresentaram resultados semelhantes. A metodologia de winkler capturou mais
espécies somente na floresta primária e na floresta secundária velha. A estrutura
da comunidade das formigas coletadas com pitfall e winkler são diferenciadas
dentro de cada sistema. A mudança da floresta primária para outro sistema de
uso da terra mostrou resultados diferentes de perda de espécies, conforme a
metodologia utilizada, portanto cuidados devem ser tomados na escolha do
método utilizado para a captura de formigas.
Palavras-chave: bioindicador, biodiversidade, diversidade beta, floresta
tropical, valor de conservação.
vi
General Abstract
The Amazon forest is home to enormous biological and cultural diversity.
The region of the Benjamin Constant in upper Solimões differs from
other Amazonian regions, mainly due to the relatively little human
intervention. Ethnic Ticuna and Cocama indigenous communities are
located in these areas and engange in small farming scale, agroforestry
and plant extraction, in addition to hunting and fishing. The region is a
mosaic of primary and secondary forests, without using fertilizers, lime or
pesticides; and it represents one of the most important “hotspots” in terms
of agrobiodiversity. The study was conducted in six different system of
land use: primary forest, secondary old forest (areas with more than five
years of abandonment), secondary young forest (areas with less than five
years of abandonment), agroforestry, agriculture and pasture. The overall
objective of this work was verify the role of these system in maintaining
dug beetle and ant diversities, investigating the impact of intensity of land
use on these organisms, which are widely used as ecological indicators.
Objectives were: to study the structure of dung beetle communities in
relation to intensification of land use in two years of collection (rain –
2004 and rain- 2008) and verify the short (rain – 2008 and drought –
2008) and long temporal and seasonal variation (rain – 2004 and rain –
2008; rain – 2004 and drought – 2008) of community structure of these
beetles; to study the taxocoenosis this group and to study verify the
structure of ant communities in relation to intensification of land use,
using two collection methodologies (winkler and pitfall). The dung
beetles were efficient indicators of the intensity of land use in this region.
Temporally the extremes of the land use gradient: primary forest and
pasture remained rich and poor in the number of dung beetle species,
respectively, where this parameter was quite stable. There was an
exchange of species dominance in a period of four years. Secondary
forests and land use systems help maintain the species diversity, being
important that the forests retain features that support a large number of
indicator species of primary forest. The higher the intensity of use, lower
the beetle richness and the greater the increase in eveness. Dung beetles
functional groups responded differently to land use, as well as isolated
species. Ants were also efficient indicators of the intensity of use will, but
vii
the sampling methodology influences the results. The winkler trap
presents more consistent results than pitfall trap for the distinction of
systems when using data richness. When using structure, both approaches
showed similar results.The winkler methodology captured more species
only in primary and secondary old forests. Structure of ant communities
collected in pitfall and winkler traps are differentiated within each system.
The change of primary forest to another system of land use showed
different results of species loss, in accordance with the methodology used,
so thus care must be taken in choosing the method used to catch ants.
Keywords: bioindicator, biodiversity, beta diversity, tropical forest,
conservation value.
8
1 INTRODUÇÃO
Besouros rola-bosta (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) e
formigas (Hymenoptera: Formicidae) são dois grupos de artrópodes amplamente
utilizados como ferramenta de estudo para avaliar impacto ambiental da
mudança do uso da terra. Cada grupo apresenta particularidades que facilitam
sua utilização como bioindicadort e são amplamente distribuídos nos
ecossistemas tropicais terrestres.
Os besouros escarabeíneos são organismos sensíveis as mais variadas
intensidades e tipos de distúrbio do habitat, como a fragmentação (KLEIN,
1989; FEER & HINGRAT, 2005; QUINTERO & ROSLIN, 2005), urbanização
(CARPANETO et al., 2005), diferentes sistemas de uso da terra (GARDNER et
al., 2008; SHAHABUDDIN et al., 2010) e são possivelmente relacionados
negativamente com a intensidade de caça de mamíferos (ANDRESEN &
LAURANCE, 2007).
As formigas são também muito utilizadas como indicadores ecológicos,
sendo muito importantes em estudos avaliando impactos intensos como
recuperação após mineração, pois são os primeiros a explorar estes habitats
(MAJER 1992; MAJER, 1996). Esse grupo de insetos tem importância agrícola,
portanto são utilizadas como ferramentas de monitoramento em sistemas de
silvicultura (MARINHO et al., 2002; RAMOS et al., 2003; CORLEY et al.,
2006) e ainda servem de modelo para estudo de efeitos da fragmentação de
ecossistemas (CARVALHO & VASCONCELOS, 1999; SCHOEREDER et al.,
2004), entre outros.
Através dos besouros Scarabaeinae verificamos a resposta da
biodiversidade em relação ao gradiente resultante do aumento de intensidade de
uso da terra (floresta primária, floresta secundária velha, floresta secundária
nova, agrofloresta, agricultura e pastagem) e fornecemos dados sobre a variação
9
sazonal temporal de longo prazo (chuva de 2004 e chuva de 2008; chuva de
2004 e seca de 2008) e de curto prazo (chuva de 2008 e seca de 2008) nesses
diferentes sistemas de uso da terra. Adicionalmente foi realizado um estudo de
taxocenose das espécies amostradas neste estudo.
As formigas foram usadas para avaliar a respota da comunidade a
aintensidade de uso da terra (floresta primária, floresta secundária velha, floresta
secundária nova, agrofloresta, agricultura e pastagem) contrastando duas
metodologias, a metodologia padrão de extratores de winkler, que é amplamente
utilizada para coleta de formigas de serapilheira, e a metodologia de pitfall com
isca, provenientes do experimento com besouros escarabeíneos.
As áreas de coleta estão situadas no município de Benjamin Constant,
AM e constam de três localidades, as comunidades indígenas de Nova Aliança e
Guanabara II e a cidade de Benjamin Constant. A área diferencia-se de outras
regiões amazônicas, pois apresenta difícil acesso, o que torna a região mais
preservada do que quando comparada com o lado oriental amazônico. A tese
está separada em cinco capítulos: o primeiro que segue esta parte introdutória
traz uma abordagem teórica sobre os elementos de estudo, que serão abordados
nos capítulos seguintes, assim como informações adicionais que auxiliaram a
compreensão do leitor nos capítulos subseqüentes. Os demais capítulos estão
separados em formato de artigos e cada um apresenta um objetivo específico
para responder questionamentos sobre as mudanças no uso da terra sobre a
biodiversidade de insetos e sobre a variação temporal da comunidade.
10
2 REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 Amazônia
As florestas tropicais abrigam pelo menos a metade do total das espécies
vegetais e animais existentes no planeta e destacam-se como um dos principais
biomas perturbados ou destruídos (MYERS, 1997; MAYAUX et al., 2005). A
floresta amazônica estende-se por nove países: Bolívia, Brasil, Colômbia,
Equador, Guiana, Guiana Francesa, Peru, Suriname e Venezuela. No Brasil ela
ocupa cerca de 40% do território nacional, estendendo-se principalmente pelos
estados do Acre, Amazonas e Pará e pelos territórios do Amapá, Roraima e
Rondônia. Ao sul da Amazônia a floresta se expande acompanhando os vales de
grandes afluentes do Amazonas, como o rio Tapajós, Madeira e Xingu ou de seu
confluente o rio Tocantins, recobrindo portanto, grande extensão do norte dos
estados de Mato Grosso e Goiás (FERRI, 1980).
Segundo a Fao (1993) o Brasil abriga 41% de todos os remanescentes
florestais classificados como floresta tropical e é considerado o primeiro país em
megadiversidade em termos mundiais, tanto em número de espécies quanto em
níveis de endemismo (ALBAGLI, 2001). Muito disso é devido a região
Amazônica, que já é conhecida por possuir uma grande diversidade da flora e
fauna.
A diversidade e abundância desse bioma são detalhados em muitos
trabalhos. Estima-se que a Amazônia Brasileira tenha em torno de 11.210
espécies de árvores (HUBBEL et al., 2008). Um levantamento realizado por
Azevedo-Ramos et al. (2006) para diferentes grupos de organismos revelou a
ocorrência de 32 famílias de arachinídeos, 47 gêneros de formigas e 23 espécies
de mamíferos nessa região. Além disso, em um único metro quadrado de solo
de floresta secundária de terra firme deste bioma foram contabilizados cerca de
11
64 mil artrópodes (ADIS et al., 1987), evidenciando a grande diversidade
biológica e abundância de organismos.
Além da grande diversidade biológica, esse bioma também tem grande
diversidade cultural. Encontram-se vestígios da presença humana na Amazônia
datados de 12.000 anos atrás. Entre os séculos V e XI, a densidade da população
nativa atingiu uma grande magnitude. A maior parte da extensão das várzeas dos
principais rios parece ter estado repleta de assentamentos humanos, formando
sociedades complexas, com produção de artesanato e rituais que não existem
mais na região (FILHO, 2004). Contudo, esses conhecimentos permanecem
depositados na memória dos povos indígenas e ainda de forma fragmentada na
cultura cabocla das populações locais (FILHO, 2004). Diante disso, os esforços
de conservação da biodiversidade deste bioma devem ir além da proteção da
diversidade biológica, pois a diversidade cultural é também inestimável,
apresentando uma enorme variedade de povos de diferentes etnias e costumes
milenares.
2.2 Transformação do habitat e efeito sobre a diversidade
As modificações nos habitats, incluindo a fragmentação florestal,
compreendem os dois principais agentes de modificação da paisagem
(NICHOLS et al., 2007). É previsto que a mudança do uso da terra, seguida pela
mudança climática serão as maiores responsáveis por alterações nos padrões de
biodiversidade (SALA et al., 2000). Atualmente a biodiversidade das florestas
tropicais é influenciada por uma grande quantidade de processos humanos
associados que atuam em diferentes escalas temporais e espaciais (GARDNER
et al., 2009). Sabendo que qualquer floresta considerada economicamente não
produtiva ou que não seja protegida por lei, corre o risco de ser convertida para
12
outro tipo de uso da terra (AGUILAR-AMUCHASTEGUI & HENEBRY,
2007), as previsões do impacto dessa mudança sobre a diversidade biológica
resultam em impacto negativo.
A expansão agrícola é a maior responsável pelo desflorestamento em
regiões tropicais, mas o comércio de madeira, mineração, desenvolvimento de
cultivo, urbanização e fatores relacionados a estes podem contribuir para o
desmatamento (GEIST & LAMBIN, 2002). No Brasil o desmatamento segue ao
longo dos corredores de transporte como o rio Amazonas e as principais
rodovias, de forma mais ou menos linear (FAO, 1993).
A conversão de uma área de floresta primária resultando na sua
fragmentação, subdivide extensas áreas em pequenos fragmentos não contínuos,
acarretando na redução da mesma e no aumento do efeito de borda
(LAURANCE, 2000). Próximo às bordas ocorrem alterações microclimáticas
devido ao aumento da penetração da luz solar e do vento (DIDHAM &
LAWTON, 1999), alterando a composição da fauna e da flora (GALETTI et al.,
2006). Devido à maior permeabilidade na floresta, os animais silvestres ficam
mais susceptíveis à caça (REYNA-HURTADO & TANNER, 2005) e a floresta
fica mais vulnerável à entrada de espécies exóticas (SUAREZ et al., 1998) e à
queimadas (LAURENCE, 2004). Na Amazônia a perda da biodiversidade é a
principal conseqüência do desflorestamento e é irreversível (VIEIRA et al.,
2005).
Quando se fala de fragmentação, vários elementos devem ser levados
em consideração, como a matriz na qual o fragmento está inserido, pois ela pode
influenciar a movimentação dos indivíduos entre os fragmentos (PERFECTO &
VANDERMEERT, 2002), e também a composição das espécies da área
estudada (PERFECTO & SNELLING, 1995), sendo importante, por exemplo,
para besouros escarabeíneos (DÍAZ et al., 2010). O grau de isolamento é outro
elemento que deve ser considerado, assim como o tamanho, pois o habitat
13
fragmentado pode não ser suficiente para suportar subpopulações de algumas
espécies (SUAREZ et al., 1998), entre outros.
Para paisagens agrícolas, mesmo fragmentos pequenos com cerca de
meio hectare, merecem ser protegidos, devendo ser incluídos em planos de
gestão ambiental (ABENSPERG-TRAUM & SMITH, 1999). Estes podem ser
usados como “stepping stones” para dispersão de indivíduos e ainda fornecer
ambiente adequado para alguns artrópodes (ABENSPERG-TRAUM & SMITH,
1999; TSCHARNTKE et al., 2002), sendo um elemento importante para
espécies que vivem em paisagens fragmentadas, pois podem servir de refúgio
para espécies que existiam originalmente na região (NEWMAN, 1996).
O aumento do uso da terra vem preocupando a comunidade e novos
modelos de estudos vêm sendo desenvolvidos para prever esses impactos
(KÖHLER et al., 2002). Shukla et al., 1990 utilizaram um modelo numérico
para avaliar o desmatamento na Amazônia, e verificaram que quando a floresta
tropical era substituída por área de pastagem, ocorria um aumento significativo
na temperatura da superfície e diminuição da evapotranspiração e precipitação.
A modificação desses fatores pode afetar a estrutura da comunidade de
organismos que vivem nesse bioma, pois enquanto muitas espécies não toleram
essas variações, outras são beneficiadas e conseguem colonizar ou aumentar
suas populações nessas condições.
Lavelle & Pashanase (1989) observaram uma significante mudança na
biomassa e diversidade de macro invertebrados do solo, após o estabelecimento
de pastagem e culturas anuais, na Amazônia Peruviana, assim como Barros et al.
(2002) constataram que a densidade e biomassa dessas comunidades variaram
significantemente em relação ao uso da terra, com diminuição gradual da
diversidade com a intensificação do uso da terra. Adicionalmente tem sido
observadas modificações na biomassa e/ou tamanho (GARDNER et al., 2008,
SHAHABUDDIN et al., 2010), abundância (ESTRADA & ESTRADA-
14
COATES, 2002), número de espécies (SCHULZE et al., 2004; DIAS et al.,
2008) e composição de espécies de escarabeíneos (GARDNER et al., 2008)
devido a variação do sistema estudado.
Sistemas tradicionais agroflorestais de café podem abrigar uma grande
diversidade de artrópodes, que é perdida quando este é transformado para
sistema de monocultura de café (PERFECTO et al., 1997). As florestas
secundárias e os sistemas agroflorestais podem ajudar a manter uma certa porção
da biodiversidade (LAWTON et al., 1998), além de assimilar o carbono perdido
pelo corte e a queima da floresta original (HOUGHTON et al., 2000; ZARIN et
al., 2001). No entanto, as duas melhores formas de uso da terra para fornecer
uma proteção eficaz contra danos florestais parece ser a criação de áreas
protegidas e a ocupação das terras por comunidades indígenas (OLIVEIRA et
al., 2007), que utilizam os recursos da floresta com menor intensidade.
2.3 Besouros escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae)
Os insetos da subfamília Scarabaeinae são, na sua maioria, detritívoros
utilizando principalmente fezes, carcaças e frutos em decomposição para sua
alimentação (HALFFTER & MATTHEWS, 1966; HANSKI & CAMBEFORTI,
1991). A maioria das espécies tem hábito coprófago, alimentando-se
principalmente de fezes de mamíferos, no entanto, na região Neotropical as
espécies apresentam uma grande diversificação de hábito alimentar. Uma
explicação ecológica para esta diversificação é a extinção de parte significante
da fauna de grandes mamíferos da região Neotropical que teve início durante o
Pleistoceno (HALFFTER, 1991), com essa pressão seletiva, provavelmente
grupos que já possuíam a capacidade de explorar outras fontes de recurso
tiveram a oportunidade de se estabelecer e obter sucesso evolutivo.
15
2.3.1 Alimentação
Existem muitos relatos de escarabeíneos se alimentando nos mais
variados recursos como frutos em decomposição (HALFFTER & HALFFTER,
2009; MELLO, 2009), cogumelos em decomposição (ANDUAGA, 2000),
detrítos acumulados em bainhas de bromélias (COOK, 1998), fezes de répteis e
anfíbios (YOUNG, 1981), carcaça de artrópodes (VILLALOBOS et al., 1998),
enquanto outros são predadores de artrópodes, como formigas (SILVEIRA et al.,
2006) e diplópodes (CANO, 1988), demonstrando a grande capacidade de
exploração de recurso que este grupo possui.
Como a maioria das espécies são coprófagas (HANSKI &
CAMBEFORTI, 1991) e as fezes são recursos efêmeros, que variam
imprevisivelmente no local e ainda secam rapidamente tornando sua utilização
imprópria (RASMUSSEN, 1994), os mecanismos de localização e utilização
desse recurso pelos escarabeíneos são de suma importância.
A procura de alimento pela maioria dos Scarabaeinae copro-necrófagos,
ocorrre durante vôos junto ao solo ou através do empoleiramento em folhas do
sub-bosque das florestas (HALFFTER & MATTHEWS, 1966). As espécies
grandes (> 10 mm) são encontradas forrageando mais alto que as pequenas, e
apresentam padrão de vôo aleatório, com altura em torno de 1 m acima do solo,
por outro lado as espécies pequenas apresentam o comportamento de
empoleiramento (HOWDEN & NEALIS, 1978). Este comportamento é
relacionado com termorregulação (YOUNG, 1984), proteção contra predadores
(YOUNG, 1982) e localização de recurso por plumas de odor (LOUZADA,
1998). Neste último caso os indivíduos foram encontrados empoleirados em
folhas com as antenas esticadas e as lamelas abertas, movimentando o corpo no
sentido vertical e girando em torno do seu eixo.
16
Outra estratégia de localização rápida de recurso está relacionada a
forésia de escarabeíneos com animais, como bicho-preguiça (RATCLIFFE,
1980), caramujo (VAZ-DE-MELLO, 2007) e macacos (HERRERA et al., 2002;
JACOBS et al., 2008). Existe a possibilidade de que este comportamento esteja
associado primariamente ao comportamento de empoleiramento juntamente com
o forrageamento arbóreo (VAZ DE MELLO & LOUZADA, 1997).
2.3.2 Alocação de recurso
Após a localização do recurso inicia-se a manipulação para utilização e
conforme o comportamento apresentado pelos escarabeíneos, esses são
separados em guildas, que consistem em grupos de espécies bem definidas
taxonomicamente como morfologicamente (HALFFTER & MATTHEWS,
1966) e que possuem um atributo ecológico comum. No caso de Scarabaeinae,
as espécies podem ser classificadas de acordo com o modo de alocação de
recurso alimentar em roladoras (telecoprídeas), escavadoras (paracoprídeas) e
residentes (endocoprídeas) (BORNEMISSZA, 1976; HALFFTER &
EDMONDS, 1982).
Os membros dessa subfamília também utilizam o resurso alimentar para
construção de ninhos. Poucas espécies de insetos fornecem ninhos para sua
progênie. Esses implicam na criação de ambiente adequado que funcione como
local para a oviposição, desenvolvimento pós embrionário e em alguns casos
residência para o adulto, uma parte integrante do processo de nidificação
envolve a acumulação de suplemento alimentar dentro do ninho (HALFFTER
& EDMONDS, 1982).
17
2.3.2.1 Roladores
As espécies roladoras confeccionam bolas com o recurso alimentar,
essas são roladas horizontalmente a distâncias variadas da fonte original e em
seguida são enterrradas em túneis por eles escavados (HANSKI &
CAMBEFORTI, 1991). O desenvolvimento da habilidade de rolagem do recurso
foi possível devido à adaptação das tíbias posteriores para um formato alongado
e curvo (HALFFTER & EDMOUNDS, 1982). A bola é frequentemente rolada
pelo casal e a cooperação geralmente dura até a copula, no entanto são relatados
vários padrões de nidificação (HANKSI & CAMBEFORTI, 1991).
2.3.2.2 Escavadores
As espécies escavadoras constroem túneis abaixo ou adjacente ao
depósito alimentar, através dos quais o material é conduzido para o fundo, sendo
posteriormente utilizado para reprodução e/ou alimentação das larvas e adultos
(HALFFTER & EDMOUNDS, 1982).
Os membros desta guilda apresentam as tíbias anteriores bastante
desenvolvidas, o que facilita a abertura desses túneis no solo (HANSKI &
CAMBEFORT, 1991). Além disso, uma grande variação de ninhos é observada
no grupo. As espécies pequenas fazem ninhos rasos com numerosas bolas de
nidificação, enquanto as grandes fazem ninhos profundos com poucas bolas de
nidificação. Essas diferenças conferem às espécies pequenas uma menor redução
da fecundidade (HANSKI & CAMBEFORT, 1991).
18
2.3.2.3 Residentes
Nas espécies residentes não ocorre alocação de recurso, os besouros
ficam enterrados logo abaixo ou permanecem dentro do próprio depósito
alimentar (BORNEMISSZA 1969; HALFFTER & EDMOUNDS, 1982). No
entanto, a construção de bolas ou simplesmente massas fecais está associada
com a nidificação das espécies incluídas nesse grupo (HALFFTER et al., 1980;
HUERTA et al., 2003).
2.3.3 Funções ecológicas
Devido a sua íntima relação com fezes e com o solo os escarabeíneos
realizam muitas funções ecológicas (NICHOLS et al., 2008), tornando-se um
grupo de importância econômica em vários agroecossistemas, principalmente
em áreas de pastagem, pois quando retiram partes de esterco e alocam no perfil
do solo, estão consequentemente promovendo a fertilização do solo (GILLARD,
1967), e melhorando o aproveitamento dessas áreas (AIDAR et al., 2000).
Esses insetos são importantes na reciclagem de nutrientes do solo, na
aeração, infiltração e na retenção de água no solo (KIRK, 1992; MITTAL,
1993), promovidas pela construção de seus túneis e canais. Braga (2009)
verificou que para cada 70 gramas de fezes removidas, mais de três vezes esse
peso de solo é revolvido pelos besouros.
Os escarabeíneos também auxiliam no controle de alguns parasitos de
vertebrados, principalmente a mosca-dos-chifres, uma das piores pragas de
rebanhos bovinos conhecidas no mundo (FLECHTMANN & RODRIGUES,
1995). Alguns nematóides coprobiontes também podem ser controlados por
esses insetos. Esses patógenos ficam parte do seu ciclo biológico no esterco,
portanto, o enterro e manipulação das fezes pelo besouro, quebra o ciclo do
19
parasita atravéz da desestruturação do esterco e/ou exposição dos parasitas a
inimigos naturais (WATERHOUSE, 1974; GALBIATI et al., 1995).
Outra função ecológica, realizada por este grupo de insetos é a dispersão
secundária de sementes (ESTRADA & COATES-ESTRADA, 1991;
ANDRESEN, 2001), pois as fezes dos mamíferos, principalmente de primatas
frugívoros, contêm grande quantidade de sementes. Para as espécies de macaco
do gênero Allouata, por exemplo, ANDRESEN (2002a), em um estudo de 25
meses identificou sementes de 137 espécies diferentes de plantas nas fezes
desses animais.
As sementes são dispersadas como “contaminantes” pelos
escarabeíneos quando esses utilizam as fezes (FIGUEIREDO, 1993). A
dispersão é de forma involuntária e resulta da alocação das fezes por esses
insetos em movimento horizontal e/ou vertical (HANSKI & CAMBEFORTI,
1991). A capacidade de dispersar sementes de diferentes tamanhos está
relacionada com a biomassa do besouro (VULINEC, 2000), sendo a
profundidade e a quantidade de sementes enterradas influenciada pelo tamanho
da sementes e pela quantidade de fezes envolvida nesta semente (ANDRESEN,
2002b).
Os principais processos que afetam o destino da semente entre a
dispersão primária e a germinação são a predação, o ataque de patógenos e a
ação de dispersores secundários (ANDRESEN & FEER, 2005). As fezes que
envolvem as sementes atraem os besouros escarabeíneos, mas também atraem
predadores, principalmente roedores, visto que estas são mais atacados que
sementes sem fezes (ANDRESEN & LEVEY, 2004).
A probabilidade de escapar da predação aumenta quando as sementes
são enterradas (CRAWLEY, 2000). Além disso, o enterrio dessas aumenta a
porcentagem de estabelecimento da muda (ANDRESEN, 2001; ANDRESEN &
LEVEY, 2004).
20
2.3.4 Efeito do distúrbio nos besouros escarabeíneos
Devido às funções ecológicas realizadas pelos escarabeíneos, o declínio
da abundância e diversidade desses besouros pode acarretar em um efeito
cascata no equilíbrio do ambiente (VULINEC, 2000). Estudos de perda seletiva
de espécies de escarabeíneos mostram que as mais susceptíveis à extinção são as
de maior tamanho, especialistas de floresta ou raras (GARDNER et al., 2008;
LARSEN et al., 2008; SHAHABUDDIN et al., 2010), portanto se distúrbios
modificam a estrutura da comunidade de escarabeíneos, espera-se que esteja
ocorrendo também a alteração das funções ecológicas realizadas por estes
besouros.
A estrutura da comunidade de besouros escarabeíneos é bastante
diferenciada entre diferentes sistemas de uso da terra (GARDNER et al., 2008;
JACOBS et al., 2010), e eles são afetados negativamente pela fragmentação
(KLEIN, 1989), sendo que fragmentos maiores apresentam maior abundância e
diversidade quando comparados com pequenos fragmentos (NYEKO, 2009). Há
ainda espécies extremamente especialistas que só são coletadas a mais de 2,5
Km no interior de florestas (BARLOW et al., 2010), mostrando sensibilidade a
diferentes fontes e intensidade de distúrbio.
Modificações são também percebidas entre comunidades que são
atraídas por fezes provenientes de diferentes animais (FILGUEIRAS et al.,
2009; LOUZADA & CARVALHO E SILVA, 2009; AMÉZQUITA & FAVILA,
2010), inclusive, as funções ecológicas, como as taxas de remoção de esterco,
podem variar dependendo do tipo esterco (AMÉZQUITA & FAVILA, 2010), ou
sistema de uso da terra (BRAGA, 2009). A urbanização e/ou pecuária, com a
inserção de mamíferos exóticos e a substituição de algumas espécies nativas,
podem também acarretar na mudança da estrutura da comunidade de
escarabeíneos (CARPANETO et al., 2005; DAVIS et al., 2010).
21
A riqueza de espécies diminui drasticamente em áreas abertas
(HALFFTER et al., 2007; SHAHABUDDIN et al., 2010; NAVARRETE &
HALFFTER, 2008), provavelmente devido às espécies que colonizam estas
áreas serem as que toleram alta temperatura e exposição solar (NAVARRETE &
HALFFTER, 2008). A simplificação das guildas ou mudança na proporção da
abundância é relatada para estas áreas (HALFFTER et al., 2007). Um dos
padrões gerais da transformação de floresta para área abertas é um aumento da
dominância, caracterizado pela hiper abundância de espécies de tamanho
pequeno, levando à uma diminuição da equitatividade (NICHOLS., et al, 2007).
Navarrete & Halffter (2008) após estudar vários trabalhos estabeleceram
algumas generalizações sobre os efeitos das modificações de florestas tropicais
na comunidade de escarabaeíneos, e concluiram que ocorre uma perda de
riqueza de espécies em habitats perturbados ao longo de um gradiente de
distúrbio de floresta sem distúrbio, floresta secundária tardia, floresta com corte
seletivo, paisagem agroflorestal com alguma cobertura de floresta, pastagem e
área aberta. Mostrando que a comunidade dos besouros escarabeíneos responde
de forma diferente, dependendo da intensidade do impacto. As florestas
secundárias, florestas com corte seletivo e agroflorestas podem suportar uma
comunidade com muitas espécies da floresta (NICHOLS et al., 2007).
Existem muitos trabalhos que verificam distúrbio na comunidade de
escarabeíneos em diferentes escalas espaciais, no entanto, existem poucos que
focam o tempo de resiliência do distúrbio ou mesmo variações temporais a longo
prazo. Quintero & Roslin (2005); Quintero & Halffter (2009) verificaram uma
recuperação da fauna após quinze anos, devido a regeneração da matriz em torno
dos fragmentos estudados por Klein (1989). Modificações na dominância
também são observadas após 10 anos (HOWDEN & SCHOLTS, 1986). Mais
pesquisas são necessárias focando esta variação temporal da comunidade, para
uma melhor compreensão das relações entre impacto e o tempo de resiliência.
22
2.4 Formigas (Hymenoptera: Formicidae)
As formigas são animais dominantes na maioria dos ecossistemas
terrestres (WILSON, 1987). Junto com os térmitas dominam as florestas
tropicais em abundância, biomassa e quantidade de papéis ecológicos (WATT et
al., 2002). Estima-se que existam cerca de 20.000 espécies de formigas no
planeta (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Em florestas da Amazônia Central
as formigas podem representar mais de 15% da biomassa animal (FITTKAU &
KLINGE, 1973) e em uma única árvore pode-se encontrar mais espécies que em
toda a Inglaterra (WILSON, 1994).
As formigas são um grupo monofilético (BARONI URBANI, 1989) e há
evidências de que elas existem desde o período Jurássico (FERNÁNDEZ &
PALÁCIO, 2003). Provavelmente a primeira expansão da ordem Hymenoptera
se deu juntamente com a expansão das angiospermas (DELABIE et al., 2003).
2.4.1 Formigas como indicadores biológicos
Os formicídeos são relativamente bem conhecidos taxonomicamente
(BOLTON, 1995), sua biologia tem sido estudada melhor que outros grupos de
invertebrados (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Este grupo apresenta uma
relativa facilidade de coleta, sensibilidade a variáveis ambientais e capacidade
de reagir rapidamente a mudanças no ambiente (MAJER, 1983; ANDERSEN,
1990). Além destes atributos as formigas apresentam outras características,
como grande importância ecológica, alta riqueza local e regional de espécies e
ampla distribuição geográfica (ALONSO & AGOSTI, 2000).
A maioria das espécies de formigas vive em colônias estacionárias e não
se movem prontamente entre habitats, sendo ideais para estudos de
monitoramento. Devido à esta característica, elas podem ser amostradas em um
23
determinado momento havendo a possibilidade de se refazer a amostragem após
um período e obter informações sobre como respondem a troca da estrutura da
vegetação, a abundância da serapilheira, a qualidade do solo, a densidade de
predadores, entre outros fatores (ALONSO & AGOSTI, 2000).
Esse grupo de organismos vem sendo amplamente utilizado como
ferramenta em estudos de impacto ambiental, de tal forma que muitos trabalhos
realizados no Brasil e no mundo tem usado principalmente as formigas como
bioindicadoras. Estes insetos são capazes de colonizar ambientes com poucos
recursos, como áreas de minas (MAJER, 1996; MAJER & NICHOLS, 1998), e
ambientes que sofreram perturbação, como fragmentação florestal
(CARVALHO & VASCONCELOS, 1999), pastejo de animais (WHITFORD et
al., 1999), entre outros.
No Brasil, a utilização das formigas como bioindicadoras teve início em
estudos de áreas de reabilitação de minas de bauxita em Poços de Caldas, MG
(MAJER, 1992). Devido ao êxito desta pesquisa, muitas outras vem sendo
realizadas utilizando este grupo como ferramenta de estudo e os resultados
observados são, em muitos casos, correlações entre características do habitat e
padrões de estrutura e organização das comunidades de formigas (ANDERSEN
et al. 2002; PEREIRA et al. 2007). As formigas são muito estudadas em quase
todos os biomas brasileiros, como Pantanal (BATIROLA et al., 2005; CÔRREA
et al., 2006) Mata Atlântica (SANTOS et al. 2006), Cerrado (MARINHO et al.,
2002), Amazônia (VASCONCELOS, 1999) e Caatinga (NUNES et al., 2008).
Estes insetos apresentam grandes diferenças morfológicas e
comportamentais. Enquanto a formiga cortadeira Atta laevigata (Smith, 1858)
pode ter o ninho com mais de sete mil câmaras (MOREIRA et al., 2004), outras
como as espécies Crematogaster nigropilosa (Mayr, 1870), Pheidole
embolopyx, (Brown, 1967) Pheidole mamore (Mann, 1916) e Pheidole meinerti
24
(Forel, 1905) podem nidificar em pequenos galhos (CARVALHO &
VASCONCELOS, 2002).
2.4.2 Grupos funcionais
Devido a grande diversidade dos formicídeos, o entendimento das
respostas biológicas são muito complexas, portanto alguns autores realizam o
agrupamento de espécies em grupos funcionais. Para facilitar o estudo da
comunidade de formigas Andersen (1997) desenvolveu uma classificação das
espécies em grupos funcionais, dividindo as formigas em grupos de gêneros,
baseada na preferência por hábitat e microclima, posição na escala de
dominância competitiva interespecífica, estratégia de forrageamento adotadas ou
tolerância a perturbações.
Os grupos funcionais descritos nos ecossistemas australianos por
Andersen (1997) são:
1. espécies dominantes: são espécies abundantes, altamente ativas e
agressivas, exercendo uma forte influência competitiva com outras formigas.
Exemplo: Iridomyrmex spp; Anonychomyrma spp.
2. subordinadas associadas: geralmente espécies de Camponotus spp.,
apresentam o tamanho do corpo relativamente grande e em função do
comportamento de submissão podem coexistir com as Iridomyrmex spp.
dominantes. Freqüentemente apresentam forrageamento noturno. Exemplo:
Camponotus spp., Polyrhachis spp.; Opisthopsis spp.
3. especialistas de clima quente: são espécies adaptadas a clima árido,
que apresentam especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais
capazes de reduzir sua interação com as Iridomyrmex spp. dominantes. Ex:
Melophorus spp.; Meranoplus spp. e Monomorium spp.
25
4. espécies adaptadas a clima frio: encontram-se distribuídas nas
regiões temperadas e ocorrem onde as Iridomyrmex spp. dominantes não são
abundantes. Exemplo: Prolasius spp., Notoncus spp., Monomorium spp.
5. espécies adaptadas a clima tropical: apresentam distribuição central
no trópico úmido e ocorrem onde as Iridomyrmex spp. dominantes não são
abundantes. Exemplo: Oecophylla spp., Tetraponera spp.
6. espécies crípticas: forrageam e nidificam predominantemente dentro
do solo e na serapilheira, havendo uma pequena interação com as formigas
epigéicas. Exemplo: Solenopsis spp., Hypoponera spp.
7. espécies oportunistas: espécies não especializadas invasoras,
encontradas em ambientes perturbados ou outros habitats com baixa diversidade
de formigas. Exemplo: Rhytidoponera spp., Paratrechina spp., Aphaenogaster
spp.
8. mirmicíneas generalistas: incluem Pheidole spp., Monomorium spp.;
Crematogaster spp, que são gêneros cosmopolitas, ocorrendo em muitos
habitats. Apresentam rápido recrutamento e sucesso na defesa de seu recurso
alimentar. Exemplo: Pheidole spp., Monomorium spp. e Crematogaster spp.
9. predadoras especialistas: possuem pequena interação com outras
formigas, devido à sua dieta especialista. São de grande tamanho do corpo e
formam pequenas colônias. Exemplo: Myrmecia spp., Cerapachys spp.
Devido à alta complexidade de espécies para o Brasil e para reformar a
classificação para as nossas espécies, Delabie et al. (2000) estudaram as
comunidades de formigas na região de floresta Atlântica no Sul da Bahia, com
ênfase nas formigas encontradas em serapilheira e separou-as em nove guildas,
baseando-se em características de forrageamento, alimentação e nidificação.
26
1. onívoras e escavadoras de serapilheira: utilizam várias fontes de
alimento, como carboidratos e proteínas. Esta guilda inclui alguns gêneros ricos
em espécies como Pheidole e algumas espécies com alta densidade populacional
como as pertencentes ao gênero Solenopsis. Nesta guilda também se incluem as
espécies do gênero Megalomyrmex e as crípticas dos gêneros Blepharidatta,
Lachnomyrmex, Octostruma e Rogeria.
2. predadoras especialistas: esta guilda compreende um limite de
espécies crípticas, baseada em suas características de comportamento e
forrageamento. Estas pertencem aos gêneros Acanthostichus, Amblyopone,
Cerapachys, Discothyrea, Eurhopalothrix, Leptogenys, Thaumatomyrmex, entre
outros.
3. predadoras generalistas: esta categoria inclui diferentes espécies de
Hypoponera e Anochetus, que são geralmente crípticas, e espécies de
Gnamptogenys.
4. formigas legionárias: Esta guilda inclui todas as Ecitoninae, se
crípticas ou não, isto é Eciton, Labidus, Neivamyrmex e Nomamyrmex e também
o gênero de Ponerinae Simopelta.
5. predadoras crípticas de solo: esta guilda apresenta poucas espécies
que são raramente capturadas e que são exclusivamente crípticas, incluindo
Tranopelta e Pachycondyla.
6. subterrâneas dependentes de honeydew: nesta guilda está a
comum, mas extremamente críptica Acropyga, que possui associação mutualista
de alta especialização com cochonilhas da tribo Rhizoecini e que são
encontradas em raízes de várias espécies de plantas.
7. onívoras arborícolas dominantes que forrageiam no solo: a
ocorrência de espécies dominantes dos gêneros Crematogaster e Azteca no solo
podem resultar em extensão do território permanentemente ou sazonalmente.
27
Elas exercem uma forte influência nos organismos de solo como um resultado da
predação e/ou competição por recurso.
8. dominantes de solo e serapilheira: estas formigas forrageiam na
vegetação, no chão da floresta ou na serapilheira. Esta guilda é dividida em dois
grupos: a) grandes predadoras generalistas como Odontomachus e Ectatomma e
b) onívoras verdadeiras como Brachymyrmex, Camponotus, Monomorium,
Paratrechina, Solenopsis (espécies grandes) e Wasmannia.
9. cultivadoras de fungo: Esta guilda consiste nos membros de Attini,
incluindo os gêneros Acromyrmex, Apterostigma, Atta, Cyphomyrmex,
Mycoceporus, Myrmicocrypta, Sericomyrmex e Trachymyrmex, que utilizam
carcaça de artrópodes, folhas frescas e restos de plantas para o cultivo de seu
fungo simbionte.
2.3.3 Funções ecológicas
As formigas, assim como os besouros escarabeíneos, desempenham
diversas funções ecológicas no ambiente. Dado a grande variedade de hábito
alimentar entre as diferentes espécies de formigas, elas se posicionam em
diferentes níveis da cadeia trófica, podendo apresentar o papel de predadoras ou
consumidoras primárias. Existem espécies onívoras, predadoras especialistas ou
generalistas, espécies que cultivam fungo, se alimentam de secreções açucaradas
de outros insetos (honeydew) (DELABIE et al., 2000), ou ainda apresentam
relações íntimas com plantas (JANZEN, 1967).
A herbivoria é uma das funções ecológicas realizadas por este grupo.
Apesar das formigas dos gêneros Atta e Acromyrmex causarem grandes
prejuízos nas mais diversas culturas (ANTUNES & DELLA LUCIA, 1989),
sendo consideradas uma das principais pragas agroflorestais nas Américas
(DELLA LUCIA, 1993), a herbivoria pode aumentar o fitness da planta, por
28
estimular ramificações, aumentanto o número de folhas, flores e frutos por
planta (PAIGE & WHITHAM 1987). O crescimento de plantas nos montes de
lixo de formigas do gênero Acromyrmex, elevou o nível de defesas físicas da
planta aos herbívoros, aumentando em até 50% a dureza das folhas (FARJI-
BRENER, 2007). Este é o primeiro relato do benefício da planta à herbivoria
sem o prejuízo do seu consumo pelo herbívoro.
Enquanto algumas espécies são importantes predadoras, controlando
populações de artrópodes, outras fornecem proteção a hemípteros contra seus
inimigos naturais, em troca de honeydew (secreção açúcada). Essa parceria pode
resultar em aumentos significativos na abundância desses hemípteros
(BUCKLEY, 1987), além de auxiliar o estabelecimento de espécies exóticas de
formigas (BRIGHTWELL & SILVERMAN, 2010). Outro exemplo sobre a
relação de formigas com outros insetos foi relatado por Elmes et al. (1998), em
que formigas do gênero Myrmica cuidam de borboletas do gênero Maculinea,
atuando na conservação das últimas no continente europeu.
As formigas são consideradas grandes dispersores de sementes de
ecossistemas terrestres (STILES, 1980) e importantes no processo da
polinização (WYATT, 1981). Na Austrália e na África do Sul mais de 3.000
espécies de plantas, pertencentes a 80 famílias, são beneficiadas pela dispersão
de sementes por formigas (BEATTIE & HUGHES, 2002). Algumas sementes
apresentam apêndices nutritivos (elaiosome), que servem de atração para as
formigas (PETERNELLI et al., 2004). Geralmente as formigas introduzem as
sementes no formigueiro consumindo unicamente essa estrutura nutritiva sem
inviabilizar a semente para a germinação, o que resta é abandonado em um meio
propício, no solo ou sobre algum composto orgânico, para sua germinação
(BEATTIE, 1985). As formigas são tão eficientes na retirada de sementes do
ambiente que em desertos elas competem diretamente com roedores (BROWN
& DAVIDSON, 1977).
29
A proteção de plantas por formigas também é relatada (JANZEN, 1966)
e em muitos casos pode ocorrer dependência da formiga pelo alimento suprido
por suas plantas hospedeiras (VASCONCELOS & DAVIDSON, 2000). No caso
da relação entre a planta do gênero Acacia e as formigas do gênero
Pseudomyrmex, a planta apresenta nectários extra-florais que as formigas
utilizam para alimentação e acúleos muito desenvolvidos que são utilizados para
a nidificação, em troca a formiga fornece proteção contra herbívoros (HEIL et
al., 2010). Em Benjamin Constant a formiga Azteca spp., nidifica em árvores de
goiaba e abiu, esta relação é relatada como eficiente na proteção contra a mosca-
das-frutas.
As formigas estão também associadas com a ciclagem de nutrientes,
revolvimento e infiltração de água no solo (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990).
A espécie A. laevigata pode ter ninhos com profundidade até 7 m e possuir mais
de 7.800 câmaras (MOREIRA et al., 2004). A terra retirada dessas câmaras e
galerias é depositada na superfície do solo, formando montes de terra solta
(COSARINSKY & ROCES, 2007), freqüentemente cobrindo uma grande área
(WHEELER, 1922), apresentanto um potencial incontestável no revolvimento
do solo.
2.3.3 Efeito do distúrbio nas formigas
A fragmentação florestal afeta a comunidade de formigas (CARVALHO
& VASCONCELOS, 1999) e Suarez et al., 1998 sugeriram que o efeito de borda
causado pela fragmentação reduziu a capacidade do fragmento de manter as
espécies nativas de formigas. As taxas de extinções locais também diminuem
com o aumento do tamanho do remanescente florestal (SCHOEREDER et al.,
2004). A presença de áreas abertas como pastagem na Amazônia Central
resultou em uma diminuição da riqueza de espécies e mudanças na estrutura da
30
comunidade (VASCONCELOS, 1999), já o efeito do pastejo altera a
composição de espécies, mas não necessariamente afeta a diversidade e
abundância da comunidade (HOFFMANN, 2010).
A conversão do uso da terra para agricultura tem grande impacto na
diversidade das formigas de correição (ROBERTS, et al., 2000; MATSUMOTO
et al., 2009). A diversidade de formigas começa a declinar com o
desenvolvimento agrário e é sugerido que distúrbios acima de 30-40%, afetam as
formigas e os serviços do ecossitema que elas fornecem (SANFORD et al.,
2008). A abundância de espécies individuais, assim como de grupos funcionais
pode também mudar ao longo de um gradiente de uso da terra
(BESTELMEYER & WIENS, 1996).
Sistemas agroflorestais como o de cacau sombreado pode abrigar até
70% das formigas nativas de floresta (BOS et al., 2007). Dias et al., 2008
sugerem que o tipo de manejo influencia mais a diversidade de formigas que a
estrutura da vegetação, visto que verificaram maior diversidade em pastagem do
que em cultivo de café. No entanto a cobertura do dossel é relatado como fator
determinante para a diversidade de formigas (PERFECTO & VANDERMEER,
1996; BOS et al., 2007; BISSELEUA et al., 2009).
3 REFERÊNCIAS
ABENSPERG-TRAUM, M.; SMITH, G. T. How small is too small for small
animals? Four terrestrial arthropod species in different-sized remnant woodlands
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51
ARTIGO 1
VARIAÇÃO TEMPORAL NA COMUNIDADE DE BESOUROS
SCARABAEINAE (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EM
DIFERENTES SISTEMAS DE USO DA TERRA NA AMAZÔNIA
OCIDENTAL, ALTO SOLIMÕES
52
Resumo
A variação temporal em comunidades biológicas ainda é pouco estudada, um
dos motivos é a carência de projetos de longo prazo e outras dificuldades de
execução de trabalhos desta natureza. A variação temporal na comunidade de
besouros escarabeíneos até o momento é pouco compreendida. O objetivo deste
trabalho foi verificar a variação temporal e sazonal da comunidade de
escarabeíneos em longo (4 anos) e curto (6 meses) prazo e como se comporta a
comunidade temporalmente de acordo com a intensidade de uso da terra. Os
besouros foram capturados com o auxílio de pitfall iscado com fezes humanas
em Benjamin Constant, AM. Os extremos do gradiente de uso da terra: floresta
primária e a pastagem se mativeram os mais ricos e pobres em espécies,
respectivamente. O número de espécies apresentou variação temporal longa na
floresta primária e na agricultura. A abundância variou entre as campanhas, mas
não apresentou padrão entre a variação temporal longa e curta. A espécie
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) que apresentava representatividade
somente na floresta primária começou a expandir sua dominância também em
florestas secundárias após quatro anos. O padrão de dominância de espécies foi
muito similar temporalmente em todos os sistemas de uso da terra, com exceção
da pastagem que não apresentou padrão nenhum. Não foi observado variação
sazonal da comunidade. A estrutura da comunidade mudou somente para a
floresta primária e para a floresta secundária velha na escala temporal longa. A
estrutura das guildas foi similar temporalmente. A troca temporal de espécies
dentro de cada sistema foi significativa.
Palavras-chave: bioindicador, conservação, diversidade de espécies, floresta
Amazônica, rola-bosta.
53
Abstract
Temporal variation in biological communities is still little studied; and one of
the reasons for this is the lack of long-term projects and other difficulties
encountered for performing works of this nature. The temporal variation in the
community of dung beetles is little known. The aim of this study was to assess
the long (four years) and short term (6 months) temporal and seasonal variation
of dung beetle communities and how the communty behaves temporally
according to the intensity of land use. The beetles were captured with the aid of
pitfall traps baited with human feces in Benjamin Constant, AM. The extremes
of the land use gradient were the primary forest and pasture which remained rich
and poor in species, respectively. The number of species presented long
temporal variation in primary forest and agriculture. Abundance varied between
collections, but showed no pattern between the long and short temporal
variation. Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789), which was represented only in
the primary forest began to expand its dominance in secondary forests after four
years. The pattern of species dominance with time was very similar in all
systems of land use, except in the pasture in which no pattern was observed. No
seasonal variation of the community was observed. Community structure
changed only for the primary forest and old secondary forest in the long term.
The structure of the guilds was temporally similar; and temporal change of
species within each system was significant.
Key words: Amazon forest, conservation, species diversity, dung beetle,
bioindicator.
54
1 INTRODUÇÃO
Como, quanto e porque a diversidade de espécies muda em diferentes
escalas temporais e espaciais são perguntas que fascinam os ecólogos
(ESCOBAR et al., 2008). A procura por estas respostas vem sendo um dos
objetivos de muitos pesquisadores, cada um tentando entender como a estrutura
da comunidade muda no tempo e no espaço (HALFFTER et al., 2007,
ESCOBAR et al., 2008). Compreender este processo é o passo inicial para o
estudo mais aprofundado do comportamento da comunidade frente a variados
distúrbios (LARSEN & FORSYTH, 2005), como perda de habitat,
fragmentação, diferentes sistemas de uso da terra (KLEIN, 1989, NICHOLS et
al., 2007), entre outros.
A capacidade de julgar essa mudança é bastante custosa, devido a
maioria dos sistemas ecológicos serem altamente dinâmicos em relação a
composição e abundância de espécies em uma variedade de escalas espaciais
(FUKUMI & WARDLE, 2005). O estudo em diferentes escalas é muito
importante na avaliação da diversidade de espécies, desde que os processos que
influenciam essa biodiversidade varie com ela (ARELLANO & HALFFTER,
2003), apesar dos trabalhos que focam essa variação espacial serem bastante
abundantes (ROSLIN, 2000; DURÃES et al., 2005), a troca temporal da
composição das espécies tem recebido pouca atenção (SHURIN, 2007).
A investigação da dinâmica de uma comunidade é facilitada quando se
utiliza invertebrados, pois estes apresentam em sua maioria, ciclo de vida curto,
dominância numérica e na biomassa (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990;
BLACK et al., 2001), além da facilidade de coleta (FAVILA & HALFFTER,
1997) e escala espacial relativamente pequena. Dentre os invertebrados, os
besouros rola-bostas (Scarabaeidae: Scarabaeinae) se destacam por apresentarem
além destas características, capacidade indicadora para avaliação de respostas
55
biológicas (HALFFTER & FAVILA, 1993; DAVIS et al., 2001), pois
respondem negativamente a destruição, fragmentação e isolamento de habitats
florestais (KLEIN, 1989; HALFFTER et al., 1992).
Apresentam também importante papel ecológico em processos de
ciclagem de nutrientes, dispersão de sementes e controle biológico
(ANDRESEN, 2001; NICHOLS et al., 2008). Por ser um grupo importante,
torna-se necessário conhecer sua dinâmica temporal, como nos trabalhos de
(QUINTERO & ROSLIN, 2005; ESCOBAR et al., 2008; QUINTERO &
HALFFTER, 2009). No entanto, os trabalhos que visam essa variação ainda são
muito escassos.
Diferentes questões sobre estabilidade em relação a complexidade do
habitat produzem respostas diferenciadas (PIMM, 1984). Andresen (2002) não
encontrou diferença entre o número de indivíduos de escarabeíneos entre a
estação de seca e de chuva, enquanto Quintero e Halffter (2009) verificaram que
após 14 anos a comunidade de escarabeíneos se recuperou dos efeitos da
fragmentação detectados por Klein (1989).
Dessa forma, considerando os aspectos acima mencionados, este
trabalho foi realizado com o objetivo de verificar a resposta temporal dos
besouros Scarabaeinae em duas escalas temporais e sazonais: longa (entre os
períodos chuvosos de 2004 e 2008 e entre o período chuvoso de 2004 e seco de
2008) e curta (entre o período chuvoso e seco de 2008), em diferentes níveis de
intensidade de uso da terra, numa região localizada no oeste da Amazônia
brasileira, denominada microrregião do Alto Solimões. Para isso, foram testadas
as seguintes hipóteses:
i) em sistemas com nível intermediário de distúrbio a comunidade de
besouros Scarabaeinae se altera mais com a variação temporal longa e sazonal;
56
ii) comunidades nos extremos de gradiente de distúrbio, como floresta
primária e pastagem se mantém estavelmente ricas ou pobres, respectivamente
nas duas escalas temporais e sazonais;
iii) a comunidade de besouros Scarabaeinae se altera mais em longa
escala temporal do que em pequena escala temporal.
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Área de estudo e seleção de área
Este estudo é parte do projeto “Conservation and Sustainable
Management of Below-Ground Biodiversity” (CSM-BGBD), no Brasil é
denominado BiosBrasil. O projeto é co-fundado pelo GEF com implementação
de apoio da “United Nations Environment Programme” (UNEP). Este projeto foi
realizado em sete países (Brasil, Costa do Marfim, Índia, Indonésia, Kenia,
México e Uganda) com o objetivo de promover a consciência e compreensão da
biodiversidade de solo, que é fundamental para a sustentabilidade da produção
agrícola em áreas tropicais, através da demonstração de conservação e manejo
sustentável.
No Brasil a área de estudo está localizada no município de Benjamin
Constant, noroeste da Amazônia, na tríplice fronteira com o Brasil, Colômbia e
Peru, com coordenadas geográficas 4º20’ e 4º26’ Sul e 69º36’ e 70º20’ Oeste.
As áreas incluem as comunidades de Guanabara II, Nova Aliança e a cidade de
Benjamin Constant, situada a aproximadamente 1.100 Km a oeste de Manaus,
no Alto do Rio Solimões (ANEXO A). A região é de difícil acesso e, por isso,
apresenta relativamente pouca intervenção humana, quando comparado com
outras regiões amazônicas. As comunidades indígenas ticunas e cocamas estão
57
localizadas nestas áreas por 22 anos e estão organizados em associações que
praticam a pesca, agricultura de pequena escala (shifting cultivation), sistema
agroflorestal e extração vegetal. A área representa um dos mais importantes
“hotspot” em termos de agrobiodiversidade.
Grids quadrados contendo 16 pontos de amostragem foram definidos em
cada um desses três sítios: grids 01 e 02 foram localizados na comunidade
Guanabara II; grids 03, 04 e 05 em Nova Aliança e o grid 06 foi localizado na
cidade de Benjamin Constant. Cada grid foi dividido em quatro transectos, com
quatro pontos de amostragem cada. A distância comum entre cada ponto foi de
100 m, totalizando 16 pontos por grid, alguns pontos adicionais foram
localizados no meio de dois pontos já marcados.
As amostras foram coletadas em seis sistemas de uso do solo, constituindo
um gradiente de intensidade de uso da terra: floresta primária, floresta
secundária em estado avançado de regeneração (floresta secundária velha),
floresta secundária em estado inicial de regeneração (floresta secundária nova),
agrofloresta, agricultura e pastagem (APÊNDICE A) (Tabela 1), mais
informações sobre a classificação de cada sistema pode ser adquirida em Fidalgo
et al. (2005) e Moreira et al. (2009).
O clima da região é úmido a super úmido af (Köppen), sem uma estação
seca e com uma temperatura média anual e precipitação de 25,7ºC e 2,562 mm,
respectivamente. A precipitação nos meses secos é superior a 100 mm, e os
picos de chuva ocorrem de dezembro a abril.
58
Tabela 1. Caracterização e número de pontos coletados em três épocas, em seis
sistemas de uso da terra, nas três áreas do município de Benjamin
Constant, Amazonas, Brasil
Pontos amostrados
Sistema de uso
da terra
Caracterização
Chuva
- 2004
Chuva
- 2008
Seca
- 2008
Floresta
primária
Vegetação primária de floresta
Amazônica de terra firme, sem
ocorrência de desflorestamento ou
retirada de material lenhoso.
20 15 16
Floresta
secundária velha
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme
após 5 anos de regeneração.
10 14 15
Floresta
secundária nova
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme
com até 5 anos de regeneração.
30 17 18
Agrofloresta Sistema agroflorestal combinando
árvores frutíferas, como o cupuaçu
e a pupunha e arbustos com a
presença de árvores da floresta
original.
10 15 15
Agricultura Sistema de cultivo misto, com
culturas anuais ou semiperenes,
onde a mandioca, milho e banana
são predominantes.
17 16 17
Pastagem Área destinada a produção animal,
coberta por gramíneas, com
predominância de capim imperial
Axonopus scoparius (Flügge)
Kuhlm.
13 16 16
2.2 Coleta de besouros
Besouros rola-bostas (Coleoptera: Scarabaeidae) foram amostrados
usando pitfall (19 cm de diâmetro, 11 cm de profundidade) enterrados ao nível
do solo iscado com fezes humanas. Dentro de cada armadilha foi adicionado 250
ml de solução salina + detergente (APÊNDICE B). Três armadilhas foram
59
colocadas em cada ponto amostral, dispostas formando um triângulo, com 2,0 m
de distância entre elas.
As coletas foram realizadas em três tempos: março a abril de 2004
(estação chuvosa) (SILVA, 2005), março a abril de 2008 (estação chuvosa) e
setembro a outubro de 2008 (estação seca). As armadilhas ficaram instaladas por
um período de 24 horas. Após, o conteúdo de cada armadilha foi acondicionado
em saco plástico com os dados de procedência e levados ao laboratório de
Ecologia e Conservação de Invertebrados da Universidade Federal de Lavras.
No laboratório cada amostra foi triada e os besouros foram identificados com o
auxílio de microscópio estereoscópio. As espécies foram revisadas pelo
taxonomista Dr. Fernando Z. Vaz-de-Mello.
2.3. Análise dos dados
Uma análise “nonmetric multidimensional scaling” (NMDS) foi
utilizada para verificar as diferenças na composição da comunidade de
escarabeíneos dentro e entre as diferentes campanhas em cada um dos sistemas
de uso da terra. A ordenação foi feita utilizando-se dados de abundância
estandardizados como indicadores da importância da espécie em cada campanha
e empregando-se o índice de Bray-Curtis, como medida de similaridade entre os
pontos.
Para verificar diferenças significativas na estrutura da comunidade, entre
as campanhas dentro de cada sistemas de uso do solo, foi realizada uma análise
de similaridade (ANOSIM) (CLARKE & WARWICK, 2001). A percentagem
de similaridade (SIMPER) foi utilizada para verificar a contribuição de cada
espécie em determinar diferenças na estrutura da comunidade entre as
campanhas (CLARKE & WARWICK, 2001). Essas análises foram feitas
utilizando-se o programa Past (HAMMER et al., 2001).
60
No entanto o ANOSIM sugere que os grupos podem ser diferentes devido
a sua localização, a sua dispersão relativa ou a ambos, portanto o PERMADISP
foi utilizado como parceira do ANOSIM para desvendar as possíveis razões das
diferenças detectadas pelo ANOSIM (ANDERSON, 2004). Dessa forma, para
verificar diferenças significativas na homogeneidade da variância dos pontos
entre os eventos de coleta, dentro de cada sistema e assim, entender as possíveis
diferenças detectadas pelo ANOSIM, foram calculadas as distâncias dos pontos
de cada sistema a partir de observações de seus centróides, utilizando-se
ANOVA, o valor de p foi obtido através de permutações de observações, com
auxílio do programa PERMADISP2 (ANDERSON, 2004), verificando assim
diferenças entre a variância das dispersões dos pontos entre os eventos de coleta.
A curva de acumulação de espécies entre as campanhas foi construída
utilizando o Sobs (Mao Tau) baseado no número de indivíduos, com o intervalo
de confiança ±95% (COLWEEL et al., 2004). Para observar aspectos da
comunidade foi construído o rank de abundância, sendo os dados transformados
em (log + 1). Os cálculos das estimativas de riqueza foram realizados com
auxílio do programa EstimateS 7.5 (COWELL, 2005).
Para análise de tática de forrageamento as espécies foram separadas em
escavadores, roladores e residentes (HALLFTER & EDMONDS, 1982), e a
segregação por tamanho foi baseada no trabalho de Escobar et al. (2008), que
dividiu os besouros em pequenos (<10 mm) e grandes (>10 mm).
Para tentar explicar a contribuição do sistema amostrado (espacial) e
evento de amostra (temporal) na diversidade total, foi utilizado um modelo de
partição aditiva (VEECH et al., 2002), em que a riqueza total é distribuída da
seguinte maneira: sistemasistemaevento de coleta, em que é a
diversidade local e é a troca de espécies. Os valores observados da diversidade
α e β foram obtidos com auxílio do programa PARTITION (VEECH & CRIST,
2009), selecionando a rotina com 10000 aleatorizações baseada no indivíduo.
61
Esta randomização gera um procedimento de distribuição estimada dos valores
de α e β, tornando possível a comparação estatística dos valores observados em
cada escala de análise (ESCOBAR et al., 2008).
Os espécimes foram depositados nas coleções do Setor de Ecologia da
Universidade Federal de Lavras (UFLA), e da Seção de Entomologia da Coleção
Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT).
3 RESULTADOS
3.1 Padrão temporal de abundância e diversidade
Das três campanhas obtiveram-se 6792 indivíduos, pertencentes a 63
espécies de 18 gêneros e seis tribos Neotropicais (Ateuchini, Canthonini,
Coprini, Oniticellini, Onthophagini e Phanaeini) (Tabela 2). Dentre as 31
espécies não identificadas ao nível de espécie, foi encontrado um novo gênero
ainda não descrito de besouro rola-bosta e possivelmente outras novas espécies.
No período chuvoso de 2004 e 2008 foram coletados 3033 e 1317
indivíduos, respectivamente e na época seca de 2008 foram capturados 2442
indivíduos. Foram encontradas 50 espécies na época de chuva de 2004, 46 na
chuva de 2008 e 55 espécies na seca de 2008 (Tabela 2). Trinta e cinco espécies
foram compartilhadas em todas as campanhas. As tribos Canthonini e Coprini
foram melhor representadas em riqueza com 15 espécies cada uma. A tribo
Oniticellini, apesar de apresentar apenas sete espécies foi representativa em
relação a abundância, apresentando 2115 indivíduos somando todas as
campanhas (Tabela 2).
62
Tabela 2. Número de besouros Scarabaeinae coletados em três tempos,
Benjamin Constant, AM, Brasil
Espécies/TRIBO Chuva
2004
Chuva
2008
Seca
2008
ATEUCHINI
Ateuchus connexus (Harold, 1868) - 1 1
Ateuchus murrayi (Harold, 1868) 6 - 11
Ateuchus aff. scatimoides (Balthasar, 1939) 16 5 25
Ateuchus sp. aff. simplex (Serville, 1828) - 3 10
Ateuchus sp. 1 - - 5
Uroxys sp. 1 5 2 12
Uroxys sp. 2 1 4
Uroxys sp. 3 1 2 6
Uroxys sp. 4 1 - -
Gênero novo 3 1 1
CANTHONINI
Anisocanthon sp. nov. 1 1 3 -
Canthon aff. angustatus Harold, 1867 - 2 12
Canthon quadriguttatus (Olivier, 1789) - 1 6
Canthon subhyalinus Harold, 1867 - - 4
Canthon aff. quinquemaculatus Castelnau, 1840 7 8 3
Canthon mutabilis Lucas, 1857 16 20 21
Canthon proseni (Martínez, 1949) 69 91 221
Canthon triangularis (Drury, 1770) 25 - 7
Canthonella sp. 1 - - 2
Deltochilum amazonicum Bates, 1887 1 5 8
Deltochilum carinatum (Westwood, 1837) 2 1 2
Deltochilum sp. 1 3 3 21
Deltochilum sp. 2 4 5 6
Pseudocanthon aff. xanthurus (Blanchard, 1845) 825 137 189
Scybalocanthon sp. 1 1 - -
COPRINI
Canthidium (Canthidium) aff. depressum
(Boucomont, 1928)
12
8 24
Canthidium (Canthidium) sp. 1 4 - -
Canthidium (Canthidium) sp. 2 6 - 4
Canthidium (Eucanthidium) sp. 1 44 15 52
Canthidium (Eucanthidium) sp. 2 4 - 4
Canthidium (Eucanthidium) sp. 3 1 - 4
“...continua...”
63
Tabela 2. Continuação
Espécies/TRIBO Chuva
2004
Chuva
2008
Seca
2008
Canthidium (Eucanthidium) onitoides (Perty,
1830) 1
- -
Canthidium (Eucanthidium) aff. funebre
Balthasar, 1939 -
- 1
Dichotomius fortestriatus (Luederwaldt, 1923) 95 70 85
Dichotomius aff. conicollis (Blanchard, 1845) - 2 1
Dichotomius mamillatus (Felsche, 1901) 19 18 36
Dichotomius ohausi (Luederwaldt, 1923) 7 5 6
Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935) 2 1 1
Dichotomius sp. nov. aff. prietoi (Martínez &
Martinez, 1981) 45
12 20
Ontherus pubens Génier, 1996 91 68 55
ONITICELLINI
Eurysternus strigilatus Génier, 2009 42 28 36
Eurysternus wittmerorum Martinez, 1988 44 37 66
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 334 207 524
Eurysternus hamaticollis Balthasar, 1939 18 16 17
Eurysternus howdeni Génier, 2009 12 11 12
Eurysternus foedus Guérin-Ménéville, 1844 21 42 37
Eurysternus hypocrita Balthasar, 1939 251 175 185
ONTHOPHAGINI
Onthophagus aff. acuminatus Harold, 1880 319 44 144
Onthophagus aff. digitifer Boucomont, 1932 1 1 -
Onthophagus aff. marginicollis Harold, 1880 66 8 19
Onthophagus aff. xanthomerus Bates, 1887 3 3 2
Onthophagus aff. bidentatus (Drapiez, 1819) 233 70 116
Onthophagus aff. haematopus Harold, 1875 270 52 135
PHANAEINI
Coprophanaeus telamon (Erichson, 1847) 28 17 21
Coprophanaeus callegarii Arnaud, 2002 - - 2
Gromphas aeruginosa (Perty, 1830) 1 - -
Gromphas amazônica Bates, 1870 - - 1
Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801) 4 1 5
Oxysternon lautum (MacLeay, 1819) - 1 -
Oxysternon silenus peruanum Pereira, 1943 45 101 236
Phanaeus bispinus Bates, 1868 - 3 3
“...continua...”
64
Tabela 2. Continuação
Espécies/TRIBO Chuva
2004
Chuva
2008
Seca
2008
Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982 5 7 4
Phanaeus chalcomelas (Perty, 1830) 18 4 7
Total de indivíduos 3033 1317 2442
Total de espécies 50 46 55
O número de espécies foi influenciado pela variação temporal somente
para a floresta primária da época seca de 2008, que apresentou maior número de
espécies que na chuva de 2004, e para a agrofloresta da época chuvosa de 2008
que apresentou mais espécies que na época chuvosa de 2004, para os outros
sistemas a variação temporal não influenciou no número de indivíduos
capturados (Figura 1). A curva de acumulação de espécies chegou a assíntota
somente para pastagem na época seca de 2008, para as outras épocas em cada
sistema existe uma tendência a assíntota, mas provavelmente com o aumento dos
indivíduos capturados, novas espécies serão registradas.
Ocorreu variação temporal da abundância média, no entanto a variação
não foi similar para todos os sistemas. A época seca alcançou a maior
abundância para as florestas secundárias. Em geral a chuva de 2008 apresentou a
menor abundância para todos os sistemas (Tabela 3).
65
Floresta primária
Indivíduos
0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
Número de espécies
0
10
20
30
40
50
60
Chuva - 2004
Chuva - 2008
Seca - 2008
Floresta secundária velha
0 50 100 150 200 250 300 350
Floresta secundária nova
0 50 100 150 200 250 300 350 400
0
10
20
30
40
50
60
Agrofloresta
0 50 100 150 200
Agricultura
0 200 400 600 800 1000
0
10
20
30
40
50
60
Pastagem
0 5 10 15 20 25
Figura 1. Curva de acumulação de espécies de besouros Scarabaeinae, coletados
em três tempos, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Linha pontilhada indica o intervalo de
confiança (95%)
66
Tabela 3. Número de indivíduos (média + SE) em três tempos, em
diferentes sistemas de uso da terra, mediante a análise de contraste. Letras iguais
na linha não apresentam diferença significativa (p<0.05)
Sistema de uso da terra Chuva-2004 Chuva-2008 Seca-2008
Média 76.9 a 51.2 b 83.0 a
Floresta primária
Erro Padrão ± 6.8 ± 12.1 ± 8.6
Média 8.8 b 8.4 b 22.1 a
Floresta secundária velha
Erro Padrão ± 2.8 ± 1.8 ± 4.6
Média 13.0 b 7.3 c 20.5 a
Floresta secundária nova
Erro Padrão ± 3.5 ± 1.6 ± 4.1
Média 16.7 a 7.5 c 11.5 b
Agrofloresta
Erro Padrão ± 4.7 ± 1.7 ± 2.7
Média 49.8 a 11.9 b 15.1 b
Agricultura
Erro Padrão ± 11.0 ± 2.9 ± 6.5
Média 1.6 a 0.4 b 1.5 a
Pastagem
Erro Padrão ± 0.94 ± 0.2 ± 0.4
3.2 Padrão temporal de composição
A equitatividade mostrou padrão estável temporalmente e sazonalmente.
Na variação temporal curta e longa para a floresta primária, Eurysternus
caribaeus (Herbst, 1789) se manteve estável temporalmente com a maior
representatividade numérica em todas as campanhas. E. caribaeus na campanha
de 2004, se mostrou importante apenas em áreas de floresta primária, mas nas
campanhas de 2008, ela começa a se tornar importante também em áreas de
florestas secundárias tanto velha quanto nova (Figura 2).
Oxysternus silenus peruanum Pereira, 1943 que não aparecia em
nenhum ambiente como espécie representativa nas coletas realizadas em 2004,
torna-se importante em quase todos os sistemas nas campanhas de 2008, exceto
nas pastagens (Figura 2). Tanto a floresta secundária velha quanto a nova
apresentou diferença entre as espécies dominantes na variação temporal longa, já
67
na variação temporal curta as espécies dominantes são na maioria as mesmas
(Figura 2).
Onthophagus aff. acuminatus Harold, 1880 e Ontherus pubens Génier,
1996 apresentaram representatividade alta na coleta da época chuvosa de 2004
na maioria dos sistemas amostrados. Nas coletas de 2008, a importância destas
espécies se desloca para as áreas de maior intensidade de uso da terra, não
aparecendo nas florestas secundárias (Figura 2). Na agrofloresta O. aff.
acuminatus e O. pubens se mantiveram como importantes espécies
temporalmente estáveis.
A agricultura apresentou Pseudocanthon aff. xanthurus Blanchart, 1845
com alta dominância em todas as campanhas, independente da estação; enquanto
que na área de pastagem, Onthophagus aff. marginicollis Harold, 1880 esteve
presente em todas as campanhas, mas em posição diferente de dominância.
Enquanto os outros sistemas apresentam padrões de distribuição de espécies
estáveis temporalmente a pastagem não apresenta nenhum padrão.
Na floresta primária e na floresta secundária velha os pontos da mesma
campanha se agrupam (Figura 3). A estrutura da comunidade da floresta
primária se diferenciou entre as coletas, assim como a floresta secundária velha
se diferenciou entre as épocas de chuva de 2004 e 2008 e a agricultura entre as
épocas de chuva de 2004 e seca de 2008 (Tabela 4). Os outros sistemas não
apresentaram essa variação temporalmente. A diferença encontrada pelo
ANOSIM para a floresta secundária velha, a agricultura e entre as campanhas de
chuva e seca de 2008 na floresta primária, pode ser devido a diferença da
variância dos pontos (Tabela 5).
68
Floresta primária
Rank de espécies
Log (abundância + 1)
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
0.25
0.30
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
0.25
0.30
Agricultura
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
0.25
0.30
Pastagem
Chuva - 2004
Chuva - 2008
Seca - 2008
A
B
C
A
D
E
A
E
B
F
G
H
I
A
J
I
A
D
F
K
H
I
D
A
I
D
A
K
F
L
K
M
H
K
F
I
G
L
L
H
K
K
M
L
Agrofloresta
F
H
L
F
H
I
F
H
I
Figura 2. Rank de espécies de besouros Scarabaeinae, em três tempos, coletados
em seis diferentes sistemas de uso da terra, Benjamin Constant, AM,
Brasil. A) Eurysternus caribaeus, B) Onthophagus aff.
haemathopus, C) Onthophagus aff. bidentatus, D) Euysternus
hypocrita, E) Canthon proseni, F) Onthophagus aff. acuminatus, G)
Canthon triangularis, H) Ontherus pubens, I) Oxystenum silenus
peruanum, J) Eurysternus strigilatus, K) Pseudocanthon aff.
xanthurus, L) Onthophagus aff. marginicollis, M) Canthon
mutabilis
69
Floresta primária
NMDS Eixo 1
Eixo 2
-2
-1
0
1
2
3
Stress: 0.20
Floresta secundária velha
Stress: 0.14
Floresta secundária nova
-2
-1
0
1
2
3
Agrofloresta
Stress: 0.12Stress: 0.14
Agricultura
-2 -1 0 1 2 3
-2
-1
0
1
2
3
Stress: 0.10
Pastagem
-2 -1 0 1 2 3
Stress: 0.01
Chuva - 2004
Chuva - 2008
Seca - 2008
Figura 3. “Nonmetric multidimensional scaling” (NMDS) para a comunidade de
besouros Scarabaeinae coletados em três tempos, em cada um dos
seis sistemas de uso da terra, Benjamin Constant, AM, Brasil
70
Tabela 4. Análise de similaridade (ANOSIM) e valores de R para a comunidade
de besouros Scarabaeinae, coletados em três tempos, em seis
sistemas de uso da terra, Benjamin Constant, AM, Brasil (* p<0,05).
FP = floresta primária, FSV = floresta secundária velha, FSN =
floresta secundária nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P =
pastagem
FP FSV FSN AF AG P
Chuva-2004 X Chuva-2008 0.17* 0.48* 0.01 0.07 0.02 -0.21
Chuva-2004 X Seca-2008 0.16* 0.50 0.03 0.00 0.07* 0.06
Chuva-2008 X Seca-2008 0.12* 0.06 0.03 0.00 0.00 -0.04
Tabela 5. Comparações da homogeneidade da variância e valores de t para a
comunidade de besouros Scarabaeinae, coletados em três tempos,
em seis sistema, Benjamin Constant, AM, Brasil (* p<0,05). FP =
floresta primária, FSV = floresta secundária velha, FSN = floresta
secundária nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P = pastagem
FP FSV FSN AF AG P
Chuva-2004 e Chuva-2008 1.61 0.28 1.41 2.13* 0.39 0.34
Chuva-2004 e Seca-2008 0.28 1.13 2.42* 1.81 2.24* 0.51
Chuva-2008 e Seca-2008 2.12* 0.88 0.73 0.42 1.91 1.18
Na floresta primária (chuva de 2004) encontramos cinco das seis guildas
(rolador pequeno não foi encontrado), porém, na coleta feita na época de chuva e
seca de 2008 todas as guildas estão presente, e ocorre um aumento de espécies
em quase todas as guildas. A floresta secundária velha também aparece com
todas as guildas representadas na época seca. A floresta secundária nova,
apresenta todas as seis guildas em todas as campanhas e a agrofloresta em 2004
apresenta cinco guildas (a guilda de residentes pequenos não foi encontrada). Na
agricultura, as coletas feitas na chuva de 2004 e na seca de 2008 não apresentam
a guilda dos roladores grandes. A área de pastagem se caracterizou pelo pequeno
número de espécies dentro das guildas e simplificação dessas nas coletas
realizadas em 2008 (Figura 4).
71
Tanto na variação temporal longa como na curta, o número de guildas
funcionais de Scarabaeinae em sistemas florestais se mantiveram ou
apresentaram um acréscimo, mas nas áreas abertas, como áreas de agricultura e
pastagem, houve redução, passando de seis (chuva de 2008) para cinco (seca de
2008) na agricultura e de cinco (chuva-2004) para três guildas funcionais (chuva
e seca – 2008) na pastagem (Figura 4).
Floresta secundária velha
Chuva - 2008 Seca - 2008
Floresta secundária nova
0
20
40
60
80
100
Agrofloresta
Agricultura
0
20
40
60
80
100
Pastagem
Chuva - 2004
Chuva - 2008
Seca-2008
Escavador pequeno
Rolador pequeno
Residente pequeno
Escavador grande
Rolador grande
Residente grande
3
3
4
2
4
4
1
Floresta primária
Chuva - 2004
Proporção da guilda (%)
0
20
40
60
80
100
13
3
10
5
4
9
14
1
2
10
5
5
3
3
13
6
4
5
5
3
9
3
3
7
6
4
6
3
3
6
6
4
3
3
1
5
3
5
8
3
3
5
5
4
4
1
4
1
3
5
1
1
4
1
4
3
2
2
4
3
2
1
1
1
1
3
1
1
1
1
2
2
5
3
1
3
3
3
3
1
1
4
1
1
1
3
5
3
Figura 4. Proporção de mudança temporal de guildas de besouros Scarabaeinae
entre três tempos, em seis diferentes sistemas de uso da terra,
Benjamin Constant, AM, Brasil. Valor em cada parte da barra
72
representa o número de espécies em cada guilda funcional,
Benjamin Constant, AM
O resultado da partição espacial da diversidade foi significativa para a
escala mais alta (eventos de coleta), para todos os sistemas de uso da terra.
Indicando que para este nível a troca das espécies é significativa (Figura 5). Nas
áreas de floresta primária e secundária em torno de quatro espécies são
encontradas devido a troca temporal de espécies, na agrofloresta duas espécies e
na agricultura, apenas uma espécie é encontrada devido a troca temporal. Na
pastagem somente 3.67% das espécies encontradas foi devido a troca temporal
(Figura 5).
73
Floresta primária
Riqueza de espécies (%)
0
20
40
60
80
100
Floresta secundária velha
0
20
40
60
80
100
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Observado Esperado
0
20
40
60
80
100
Agricultura
Observado Esperado
Pastagem
Figura 5. Partição espacial da diversidade gama. Contribuição de cada nível
hierárquico de amostragem na diversidade total, onde: diversidade
α1= diversidade nos pontos amostrais de cada sistema, diversidade
β1= troca de espécies dentre os pontos amostrais de cada sistema,
diversidade β2 = troca de espécies entre os diferentes sistema
temporalmente. Riqueza esperada baseada em 10000 aleatorizações
dos dados de distribuição nula dos indivíduos
74
4 DISCUSSÃO
4.1 Variação temporal na diversidade e abundância
Assim como Halffter et al., 2007 houve modificações da estrutura da
comunidade, devido aos diferentes sistemas utilizados no experimento, portanto,
foram realizadas coletas nos mesmos sistemas de uso e comparados os padrões
temporais e sazonais dentro de cada sistema de uso da terra.
As comunidades nos extremos do gradiente de distúrbio se mantiveram
estáveis durante o tempo; a floresta primária foi a mais rica em espécies e a
pastagem a mais pobre. Quase todos os sistemas foram estáveis temporalmente
em relação ao número de espécies. Quintero & Roslin (2005) comparando a
variação temporal com os dados de Klein (1989) aumentaram em três vezes o
esforço de coleta, conseguindo capturar 3,9 vezes mais indivíduos, mas não
verificaram o mesmo aumento no número de espécies. O número de espécies e
abundância variou entre os eventos de coleta, mas não apresentou um padrão
conciso.
Apesar da diversidade beta temporal ter sido significativa para todos os
sistemas, poucas espécies foram encontradas devido à essa troca, indicando
novamente a relativa estabilidade da comunidade dentro de cada sistema.
A variação temporal sazonal na abundância dos besouros escarabeíneos
é um fenômeno bem conhecido e frequentemente relacionado positivamente
com a ocorrência de chuva (DAVIS, 1995). No entanto, nesse trabalho foi
encontrado mais indivíduos na época seca para as florestas secundárias,
provavelmente devido à alta pluviosidade e possivelmente o excesso de
precipitação na época chuvosa pode funcionar de maneira oposta ao esperado,
limitando a ocorrência dos escarabeíneos. Este padrão seria exatamente o oposto
observado em áreas de clima sazonal onde a abundância desses insetos é
75
limitada pela ausência de chuvas. A sazonalidade de escarabeíneos parece ser
mais pronunciada em locais que apresentam diferenças marcantes nas estações
de seca e de chuva, principalmente florestas secas, onde os besouros podem
apresentar alto grau de variabilidade temporal em várias escalas (ANDRESEN,
2008).
A expansão da distribuição de espécies encontradas por Quintero &
Roslin (2005) pode ser observada também em nosso trabalho, onde foram
encontradas espécies importantes de floresta primária em 2004, que expandiram
sua importância para outros sistemas em 2008. Algumas espécies especialistas
de áreas abertas encontradas por Klein (1989), continuam com a distribuição
inalterada (QUINTERO & ROSLIN, 2005). Nesse trabalho P. aff. xanthurus foi
dominante na área de agricultura e parece não penetrar em ambiente mais
fechados, como a floresta primária ou secundária velha.
Howden & Scholtz (1986) observaram marcante troca de dominância de
espécies após 10 anos de coleta. Nesse trabalho detectou-se este padrão para
alguns dos nossos sistemas de uso da terra, com apenas quatro anos. A estrutura
da comunidade na floresta primária e na floresta secundária velha mudou na
escala temporal longa, mas não na curta, enquanto os outros sistemas não
apresentaram variação na estrutura da comunidade. Halffter et al. (2007)
verificaram maior troca de espécies e menor persistência de espécies
temporalmente em floresta primária, secundária e plantação de café, quando
comparado com pastagens. Nesse trabalho, além da troca de espécies ter sido
alta na floresta primária, a abundância de cada espécie variou temporalmente.
4.1 Variação temporal na estrutura de guildas
Apesar de algumas guildas terem a capacidade de contribuir mais ou
menos na remoção de fezes, revolvimento do solo e dispersão de sementes, um
76
conjunto completo de grupos é necessário para maximizar o funcionamento do
ecossistema (SLADE et al., 2007).
As áreas florestais não foram influenciadas negativamente pelo número
de guildas, nem pela variação temporal longa nem pela curta. Halffter et al.
(2007) também verificaram o aumento temporal de guildas em alguns dos locais
estudados. A presença da guilda “roladore grande” na agricultura e na pastagem
pode ser devido a ocorrência de espécies “turistas” nessas áreas, pois na
agricultura se comportou como doubleton e na pastagem como singleton.
Apesar da pastagem no ano de 2004 apresentar cinco das seis guildas
funcionais, apenas duas espécies não se comportaram como singletons. Portanto,
seis das oito espécies encontradas na pastagem em 2004 se comportam como
espécies turistas. Em geral, o padrão temporal não modificou a proporção do
número de guildas, exibindo valores muito similares entre campanhas.
5 CONCLUSÃO
A hipótese que em sistemas com nível intermediário de distúrbio a
comunidade se altera mais com o tempo não foi comprovada. Os extremos de
uso da terra, floresta primária e pastagem, se mantiveram ricos e pobres,
respectivamente. Existe troca de dominância de espécies em um período de
quatro anos. A estação seca não influenciou negativamente a captura dos
escarabeíneos na região de Benjamin Constant, provavelmente pela falta de
sazonalidade marcada de chuva nessa região.
77
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82
ARTIGO 2
RESPOSTA DA ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE BESOUROS
SCARABAEINAE (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) A
INTENSIDADE DE USO DA TERRA, NO OESTE DA AMAZÔNIA,
BENJAMIN CONSTANT
83
Resumo
O objetivo deste trabalho foi verificar a resposta da comunidade de besouros
Scarabaeinae a intensidade de uso da terra em uma região da Amazônia
Ocidental. Foram realizadas coletas em seis diferentes sistemas de uso terra
(floresta primária, floresta secundária velha, floresta secundária nova,
agrofloresta, agricultura e pastagem), representando um gradiente de intensidade
de uso, em Benjamin Constant-AM. As coletas foram realizadas com o uso de
armadilhas do tipo “pitfall” iscada com fezes humanas, na época de chuva de
2004 e 2008. Foram capturados 4350 indivíduos, pertencentes a 58 espécies de
17 gêneros e seis tribos Neotropicais (Ateuchini, Canthonini, Coprini,
Oniticellini, Onthophagini e Phanaeini). Cinco espécies foram responsáveis por
mais de 60% do total de indivíduos capturados. Os sistemas com maior
intensidade de uso apresentaram alta dominância de espécies, enquanto as
florestas primária e secundária foram mais eqüitativas. Pelo NMDS verificam-se
o grupo formado pelos pontos de floresta primária bastante coesa, sendo estes
com menor variância que as florestas secundárias (PERMADISP). Os grupos
funcionais responderam distintamente ao uso da terra, assim como espécies
isoladas, com o aumento da intensidade de uso da terra o número de grupos
funcionais tende a diminuir, acarretando na simplificação das guildas de
besouros. A proporção dos escavadores grandes diminui com a intensificação do
gradiente de uso. A agricultura apresentou um aumento na abundância de
pequenos roladores. A diversidade β1 observada foi significativamente diferente
do esperado pelo acaso, onde mais da metade das espécies são encontradas
devido a troca de espécies entre os diferentes sistemas de uso da terra, sendo que
os diferentes sistemas de uso foram importantes para manter a diversidade gama
da região e as florestas secundárias se destacaram por conseguir abrigar um
grande número de espécies que são indicadoras de floresta primária.
Palavras-chave: agricultura, agrofloresta, floresta Amazônica, bioindicador,
rola-bosta.
84
Abstract
The aim of this study was to assess the response of the Scarabaeinae beetle
community to intensity of land use in a region of the western Amazon. Beetles
were captures within six different systems of land use (primary forest, secondary
old forest, secondary young forest, agroforestry, agriculture and pasture),
representing a gradient of intensity of use, in Benjamin Constant, Amazonas,
Brazil. The beetles were captured with pitfall traps baited with human feces
during the rainy season of 2004 and 2008. A total of 4350 individuals were
captured belonging to 58 species of 17 genera and six Neotropical tribes
(Ateuchini, Canthonini, Coprini, Oniticellini, Onthophagini and Phanaeini). Five
species acconted for more than 60% of total individuals captured. Systems with
greater intensity of use showed high species dominance, while in the primary
and secondary forests they were more distributed. From the NMDS it is
observed that group formed by the points of the primary forest are very cohesive
with less variance than the secondary forests (PERMADISP). The functional
groups responded directly to the land use, as well as the isolated species. With
increasing intensity of land use the number of function groups tends to decrease,
resulting in simplifiction of beetle guilds. The proportion of large diggers
decreases with the intensification of use gradient. Agriculture showed an
increased abundance of small rollers. Diversity β1 was significantly different
than expected at random where more than half the species are encountered due
to the exchange of species between the different land use systems, where the
different systems of use were important for maintaining diversity of the region
and the secondary forest stand out as providing shelter a large number of species
that are indicators of primary forests.
Keywords: agriculture, agroforestry, Amazon forest, bioindicator, dung beetle.
85
1 INTRODUÇÃO
As regiões tropicais apresentam maior número de espécies do que as
áreas extra tropicais (GASTON, 2000). A Amazônia Brasileira abrange quase
40% das florestas remanescentes nos trópicos úmidos (LAURANCE et al.,
2001), sendo que a conservação da vida selvagem nestas áreas vem se tornando
um desafio cada vez maior (REYNA-HURTADO & TANNER, 2005). Um dos
importantes fatores responsáveis pela perda desta diversidade são as atividades
humanas, que vem fracionando a cobertura florestal original em fragmentos de
diferentes tamanhos (QUINTERO & ROSLIN, 2005).
Esse padrão de paisagem fragmentada já é verificado em muitas partes
do mundo, em que a mudança do uso da terra reduziu drasticamente a
distribuição dos habitats naturais (GIBBS & STANTON, 2001), pondo em
perigo o funcionamento do ecossistema e a sustentabilidade do uso da terra e da
economia (HOEKSTRA et al., 2005).
Na Amazônia Brasileira os danos mais expressivos na floresta se
iniciaram no meio da década de 70 e desde então vem aumentando
drasticamente, principalmente devido ao corte e conversão da floresta, para
implantação de pastagens (SCHEFFLER, 2005), evidenciando novamente a
mudança do uso do solo como uma grande ameaça para a biodiversidade
(BUSTAMANTE-SÁNCHEZ et al., 2004). Devido a essa preocupação com a
sustentabilidade dos sistemas de produção agrícolas, faz-se necessário a busca
por métodos de cultivo que sejam menos agressivos a essa diversidade biológica.
Diferentes taxas podem responder diferencialmente ao distúrbio
ambiental (KLEIN et al., 2002; PERFECTO et al., 2003), como o efeito da
fragmentação do habitat (DIDHAM et al., 1998) ou intensidade de uso da terra
(SHAHABUDDIN et al., 2010). Por exemplo existem relatos que algumas
espécies grandes de besouros Scarabaeinae apresentam maior sensibilidade a
86
perturbação (GARDNER et al., 2008; SHAHABUDDIN et al., 2010), enquanto
outras menores são afetadas positivamente e tem sua dominância aumentada
(ESCOBAR et al., 2008). A composição da comunidade também pode variar
dependendo da intensidade do uso da terra, por exemplo, a substituição da
floresta por sistemas mais complexos como agroflorestas tem efeito menos
prejudicial do que sistemas mais simples como monoculturas e pastagens
(ESTRADA et al., 1998; HARVEY et al., 2006). Viljanen et al. (2010)
encontraram uma baixa diversidade local, mas uma alta diversidade beta em
florestas tropicais, esperamos encontrar também alta troca de espécies para os
nossos sistemas de uso da terra.
Para compreender melhor os efeitos do distúrbio, muitos estudos focam
o uso de bioindicadores como ferramenta de pesquisa (PAOLETTI, 1999;
PERFECTO et al., 2003, BOS et al., 2007). Os invertebrados terrestres são
amplamente reconhecidos como indicadores biológicos para detectar mudanças
do uso da terra (ROSENBERG et al., 1986), pois apresentam atributos
particulares como riqueza de espécies local e global alta, facilidade para serem
amostrados de modo padronizado, possibilidade de identificação das espécies ou
morfo-espécies, importância ecológica e respostas rápidas aos estresses
ambientais.
A comunidade de besouros escarabeíneos apresenta todas as
características citadas acima e é um componente presente nas biotas tropicais,
executando importantes funções no ecossistema (VULINEC, 2000; NICHOLS
et al., 2008), como dispersão secundária de sementes (ESTRADA & COATES-
ESTRADA, 1991), aceleração da reciclagem de nutrientes no solo e controle de
moscas parasitas (WATERHOUSE, 1974). São considerados bons indicadores
de mudanças no habitat (MCGEOCH et al., 2002), sendo um bom táxon em
estudos nesta linha de pesquisa, portanto este grupo foi escolhido como
ferramenta de trabalho.
87
Além disso, pesquisas focando sistemas de uso da terra, utilizando
besouros escarabeíneos como ferramenta de estudo vem sendo desenvolvida em
diferentes continentes (HARVEY et al., 2006; SHAHABUDDIN et al., 2010;
NYEKO, 2009), o que reforça seu uso em avaliações ambientais de diferentes
sistemas de uso do solo em áreas tropicais.
Dessa forma, este trabalho foi realizado com os objetivos de verificar a
resposta da comunidade de besouros Scarabaeinae a intensidade de uso da terra ,
e selecionar espécies indicadoras, em uma área da Amazônia Ocidental. Para
isso, foram testadas as seguintes hipóteses:
i) A intensidade de uso da terra afeta a riqueza, abundância e biomassa da
comunidade de besouros Scarabaeinae, tornando a comunidade de cada sistema
distinto.
ii) Grupos funcionais respondem diferentemente a intensidade de uso da
terra.
iii) Os diferentes sistemas de uso da terra ajudam a manter a diversidade
global;
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Caracterização e seleção de áreas
A área de estudo está localizada no município de Benjamin Constant,
noroeste da Amazônia, na tríplice fronteira com o Brasil, Colômbia e Peru, com
coordenadas geográficas 4º21’ e 4º26’ Sul e 69º36’ e 70º01’ Oeste. As áreas
incluem as comunidades de Guanabara II, Nova Aliança e a cidade de Benjamin
Constant, situada a aproximadamente 1.100 Km a oeste de Manaus, no Alto do
Rio Solimões (ANEXO A). Essa região é de difícil acesso e devido a isso
88
apresenta relativamente pouca intervenção humana, quando comparado com
outras regiões amazônicas. As comunidades das etnias Ticunas e Cocamas estão
localizadas nestas áreas por 22 anos e estão organizados em associações que
praticam a agricultura de pequena escala (shifting cultivation), sistema
agroflorestal e extração vegetal, esses sistemas se apresentam em um mosaico de
cultivos agrícolas, florestas primárias e secundárias, sem uso de fertilizantes,
corretivos ou produtos fitossanitários (FIDALGO et al., 2005). A área representa
um dos mais importantes “hotspot” em termos de agrobiodiversidade.
Grids quadrados foram definidos em cada um desses três sítios. Grids 01 e
02 foram localizados na Guanabara II; grids 03, 04 e 05 em Nova Aliança e o
grid 06 foi localizado na cidade de Benjamin Constant. Cada grid foi dividido
em quatro transectos, com quatro pontos de amostragem cada, a distância
comum entre cada ponto foi de 100 m, totalizando 16 pontos por grid, sendo
alguns pontos localizados no meio de dois pontos já marcados (ANEXO A). Os
transecto em grid suprem melhor a cobertura completa da área do que transectos
lineares (LARSEN & FORSYTH, 2005). Os referidos autores propõem que uma
distância mínima de 50 m entre pitfalls seja utilizada para independência das
amostras.
As amostras foram coletadas em seis sistemas de utilização do solo,
constituindo um gradiente de intensidade de uso da terra: floresta primária,
floresta secundária em estado avançado de regeneração (floresta secundária
velha), floresta secundária em estado inicial de regeneração (floresta secundária
nova), agrofloresta, agricultura e pastagem (APÊNDICE A) (Tabela 1). Mais
informações sobre a classificação de cada sistema pode ser adquirida em Fidalgo
et al. (2005) e Moreira et al. (2009).
O clima da região é úmido a super úmido af (Köppen), sem uma estação
seca e com uma temperatura média anual de 25,7ºC e precipitação anual de
89
2,562 mm. A precipitação nos meses secos é superior a 100 mm, e os picos de
chuva ocorrem de dezembro a abril.
Tabela 1. Caracterização e número de pontos coletados em seis sistemas de uso
da terra, nas três áreas do município de Benjamin Constant,
Amazonas, Brasil
Pontos
amostrados Sistema de uso da
terra
Caracterização
Chuva –
2004
Chuva–
2008
Floresta primária Vegetação primária de floresta
Amazônica de terra firme, sem
ocorrência de desflorestamento ou
retirada de material lenhoso.
20 15
Floresta
secundária velha
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme após
5 anos de regeneração.
10 14
Floresta
secundária nova
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme com
até 5 anos de regeneração.
30 17
Agrofloresta Sistema agroflorestal combinando
árvores frutíferas, como o cupuaçu e a
pupunha e arbustos com a presença de
árvores da floresta original.
10 15
Agricultura Sistema de cultivo misto, com culturas
anuais ou semiperenes, onde a
mandioca, milho e banana são
predominantes.
17 16
Pastagem Área destinada a produção animal,
coberta por gramíneas, com
predominância de capim imperial
Axonopus scoparius (Flügge) Kuhlm.
13 16
2.2 Coleta de besouros
Besouros rola-bostas (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) foram
amostrados usando pitfall (19 cm de diâmetro, 11 cm de profundidade)
enterrados ao nível do solo iscado com fezes humanas. Dentro de cada
90
armadilha foi adicionado 250 ml de solução salina + detergente (APÊNDICE B).
Três armadilhas foram colocadas em cada ponto amostral, formando um
triângulo, com 2,0 m de distância entre elas.
As coletas foram realizadas em dois anos, coincidindo com a estação de
chuva (março-abril) de 2004 e de 2008. As armadilhas ficaram instaladas por um
período de 24 horas. Após, o conteúdo de cada armadilha foi acondicionado em
saco plástico com os dados de procedência e levados ao Laboratório de Ecologia
e Conservação de Invertebrados da Universidade Federal de Lavras. No
laboratório cada amostra foi triada e identificada com o auxílio de microscópio
estereoscópio. As espécies foram revisadas pelo taxonomista Dr. Fernando Z.
Vaz-de-Mello.
Para obtenção da biomassa dos besouros, foram tomados ao acaso de 1 a
35 indivíduos de cada espécie, estes foram secos em estufa com temperatura de
40ºC até obter peso constante e pesado em balança de precisão de 0.0001g. Para
obtenção do comprimento médio, foram pegos ao acaso de 1 a 15 indivíduos de
cada espécie e medidos do clípeo ao pigídeo com auxílio de paquímetro digital.
A quantidade de indivíduos usados de cada espécie tanto para avaliação da
biomassa quanto do comprimento, variou devido a quantidade de indivíduos
disponíveis.
2.3. Análise dos dados
Uma análise “nonmetric multidimensional scaling” (MDS) foi utilizada
para verificar as diferenças na estrutura da comunidade (abundância, biomassa e
composição) de escarabeíneos dentro e entre os diferentes sistemas de uso da
terra. A ordenação foi feita utilizando-se dados de abundância, biomassa e
presença e ausência estandardizados como indicadores da importância da
espécie em cada sistema de uso e empregou-se o índice de Bray-Curtis como
91
medida de similaridade entre pontos. Para verificar diferenças significativas na
estrutura da comunidade, entre os diferentes sistemas de uso do solo, foi
realizada uma análise de similaridade (ANOSIM) (CLARKE & WARWICK,
2001). A percentagem de similaridade (SIMPER) foi utilizada para verificar a
contribuição de cada espécie em determinar diferenças na estrutura da
comunidade entre os sistemas de uso da terra (CLARKE & WARWICK, 2001).
Essas análises foram feitas utilizando-se o programa Past (HAMMER et al.,
2001).
O ANOSIM sugere que os grupos podem ser diferentes devido a sua
localização, a sua dispersão relativa ou a ambos, o que pode ser interpretado
como uma limitação quando se tem grupos com níveis muito distintos de
variabilidade. Para isso é possível analisar as diferenças na variabilidade
multidimensional de grupos usando testes específicos para esse fim. O
Permadisp é utilizado como parceira do ANOSIM para desvendar as possíveis
razões das diferenças detectadas pelo ANOSIM (ANDERSON, 2004). Dessa
forma, para verificar diferenças significativas na homogeneidade da variância
dos pontos entre os diferentes tipos de sistemas de uso da terra, e assim, entender
as possíveis diferenças de sistemas detectados pelo ANOSIM, foram calculadas
as distâncias dos pontos de cada sistema a partir de observações de seus
centróides, utilizando-se ANOVA, o valor de p foi obtido através de
permutações de observações, com auxílio do programa PERMADISP2
(ANDERSON, 2004), verificando assim diferenças entre a variância das
dispersões dos pontos de cada sistema.
A curva de acumulação de espécies foi construída utilizando o Sobs (Mao
Tau) baseada no número de amostras e indivíduos coletados durante o período
de coleta (COLWELL et al., 2004). Para observar aspectos da comunidade foi
construído o rank de abundância e biomassa, sendo os dados transformados em
(log + 1). Os cálculos das estimativas de riqueza foram realizados com auxílio
92
do programa EstimateS 7.5 (COWELL, 2005). Para identificar espécies
bioindicadoras de cada sistema de uso da terra foi utilizado o Indicator Species
Analysis com auxílio do programa PC-ORD 4.10 (MCCUNE & MEFFORD,
1999).
Foram utilizados modelos lineares generalizados (GLM), com distribuição
de erros tipo Poisson, para avaliar as diferenças na quantidade de besouros
capturados em cada tipo de sistema de uso da terra, tendo a abundância total das
espécies como variável resposta e os diferentes sistemas como variável
determinante. Para avaliar as possíveis diferenças na captura dos indivíduos,
efetuou-se uma análise de contraste. Todas as análises foram efetuadas
utilizando-se o software R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2007).
Para análise de tática de forrageamento as espécies foram separadas em
escavadores, roladores e residentes (HALFFTER & EDMONDS, 1982) e a
segregação por tamanho foi baseada no trabalho de Escobar et al. (2008), que
dividiu os besouros em pequenos (<10 mm) e grandes (>10 mm).
Para tentar explicar a contribuição dos sistemas de uso da terra na
diversidade total, foi realizado um modelo de partição aditiva (VEECH et al.
2002), os valores observados da diversidade α e β foram obtidos com auxílio do
programa PARTITION (VEECH & CRIST 2009), e selecionou-se a rotina com
10000 aleatorizações baseada no indivíduo. Esta randomização gera um
procedimento de distribuição estimada dos valores de α e β, tornando possível a
comparação estatística dos valores observados em cada escala de análise
(ESCOBAR et al., 2008).
Os espécimes estão depositados nas coleções do Setor de Ecologia da
Universidade Federal de Lavras (UFLA), e da Seção de Entomologia da Coleção
Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT).
93
3 RESULTADOS
3.1 Padrões gerais de abundância e riqueza
O total coletado somam-se 4350 indivíduos, pertencentes a 58 espécies
de 17 gêneros e seis tribos Neotropicais (Ateuchini, Canthonini, Coprini,
Oniticellini, Onthophagini e Phanaeini) (Tabela 2). Em 28 espécies não foi
possível a identificação ao nível de espécie, incluindo um gênero ainda não
descrito de besouro rola-bosta. As espécies mais abundantes foram
Pseudocanthon aff. xanthurus (Blanchard, 1845) (22,11%), Eurysternus
caribaeus (Herbst, 1789) (12.44%), Eurysternus hypocrita Balthasar, 1939
(9.79%), Onthophagus aff. acuminatus Harold, 1880 (8.34%), Onthophagus aff.
haemathopus Harold, 1875 (7.40%) e Onthophagus aff. bidentatus (Drapiez,
1819) (7.00%), a somatória da abundância das outras 53 espécies capturadas,
representam menos de 40% do total coletado (Tabela 2).
A floresta apresentou o maior número de indivíduos e a pastagem o
menor, em ambas as campanhas. Em 2004 a agrofloresta e a floresta secundária
nova não apresentaram diferença (χ2 = 1548, p<0,001) e em 2008 a agrofloresta
e as florestas secundárias não tiveram diferença na abundância (χ2 = 908,
p<0.001) (Figura 1).
94
Tabela 2. Número de indivíduos por espécie e tribo de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae), coletados em armadilha
de queda iscada com fezes humanas, na época de chuva de 2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra,
Benjamin Constant, AM, Brasil. Floresta primária (FP), floresta secundária velha (FSV), floresta secundária
nova (FSN), agrofloresta (AF), agricultura (AG) e pastagem (P)
Espécies/TRIBO
FP FSV FSN AF AG P
ATEUCHINI
Ateuchus connexus (Harold, 1868)
1 - - - - -
Ateuchus murrayi (Harold, 1868)
6 - - - - -
Ateuchus aff. scatimoides (Balthasar, 1939)
21 - - - - -
Ateuchus sp. aff. simplex (Serville, 1828)
3 - - - - -
Uroxys sp. 1
7 - - - - -
Uroxys sp. 2
1 - - - - -
Uroxys sp. 3
1 2 - - - -
Uroxys sp. 4
- - - - - 1
Gênero novo
- - 2 1 1 -
CANTHONINI
Anisocanthon sp. nov. 1
- - 2 - 2 -
Canthon aff. angustatus Harold, 1867
2 - - - - -
Canthon quadriguttatus (Olivier, 1789)
- - - 1 - -
Canthon aff. quinquemaculatus Castelnau, 1840
- 4 4 6 1 -
Canthon mutabilis Lucas, 1857
- - 4 - 32 -
Canthon proseni (Martinez, 1949)
151 4 5 - - -
Canthon triangularis (Drury, 1770)
1 19 1 - - 4
Deltochilum amazonicum Bates, 1887
1 2 3 - - -
Deltochilum carinatum (Westwood, 1837)
3 - - - - -
Deltochilum sp. 1
3 2 1 - - -
Deltochilum sp. 2
4 3 2 - - -
Pseudocanthon aff. xanthurus (Blanchard, 1845)
- - 104 4 852 2
... “continua” ...
95
Tabela 2. Continuação ...
Espécies/TRIBO
FP FSV FSN AF AG P
Scybalocanthon sp. 1
- - - - 1 -
COPRINI
Canthidium (Canthidium) aff. depressum (Boucomont, 1928)
9 5 3 1 2 -
Canthidium (Canthidium) sp. 1
4 - - - - -
Canthidium (Canthidium) sp. 2
1 - 5 - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 1
54 2 3 - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 2
4 - - - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 3
1 - - - - -
Canthidium (Eucanthidium) onitoides (Perty, 1830)
1 - - - - -
Dichotomius fortestriatus (Luederwaldt, 1923)
164 - 1 - - -
Dichotomius aff. conicollis (Blanchard, 1845)
- - 2 - - -
Dichotomius mamillatus (Felsche, 1901)
30 2 4 1 - -
Dichotomius ohausi (Luederwaldt, 1923)
12 - - - - -
Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935)
3 - - - - -
Dichotomius aff. podalirius Felshe, 1901
55 - 2 - - -
Ontherus pubens Génier, 1996
- 18 49 70 20 2
ONITICELLINI
Eurysternus strigilatus Génier, 2009
45 10 13 1 - 1
Eurysternus wittmerorum Martinez, 1988
76 1 4 - - -
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789)
487 24 25 4 1 -
Eurysternus hamaticollis Balthasar, 1939
31 1 2 - - -
Eurysternus howdeni Génier, 2009
12 6 1 1 3 -
Eurysternus foedus Guérin-Ménéville, 1844
49 1 8 4 1 -
Eurysternus hypocrita Balthasar, 1939
374 12 34 4 2 -
ONTHOPHAGINI
Onthophagus aff. acuminatus Harold, 1880
3 36 123 146 55 -
... “continua” ...
96
Tabela 2. Continuação ...
Espécies/TRIBO
FP FSV FSN AF AG P
Onthophagus aff. digitifer Boucomont, 1932
2 - - - - -
Onthophagus aff. marginicollis Harold, 1880
- 3 5 23 36 7
Onthophagus aff. xanthomerus Bates, 1887
6 - - - - -
Onthophagus aff. bidentatus (Drapiez, 1819)
292 - - 9 2 -
Onthophagus aff. haematopus Harold, 1875
306 1 9 3 3 -
PHANAEINI
Coprophanaeus telamon (Erichson, 1847)
18 6 14 4 2 1
Gromphas aeruginosa (Perty, 1830)
- - - - - 1
Gromphas amazonica Bates, 1870
Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801)
5 - - - - -
Oxysternon lautum (MacLeay, 1819)
- - - 1 - -
Oxysternon silenus peruanum Pereira, 1943
23 40 54 12 17 -
Phanaeus bispinus Bates, 1868
- - - - 3 -
Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982
12 - - - - -
Phanaeus chalcomelas (Perty, 1830)
21 1 - - - -
TOTAL
2305 205 489 296 1036 19
97
Chuva - 2004
FP FSV FSN AF AG P
Número de indivíduos (média + SE)
0
20
40
60
80
100
FP FSV FSN AF AG P
Chuva - 2008
2 = 1548
<0.0001
2 = 908
<0.0001
a
b
c
c
d
e
a
b
c
c c
d
Figura 1. Número de indivíduos (média + SE) entre diferentes sistemas
de uso da terra, mediante a análise de contraste. FP = floresta primária, FSV =
floresta secundária velha, FSV = floresta secundária nova, AF = agrofloresta,
AG = agricultura, P = pastagem. Letras iguais em cada Ffigura não apresentam
diferença significativa (p<0.001)
A floresta apresentou o maior número de espécies quando considerando
os eventos de captura em todas as campanhas realizadas, sendo diferente dos
outros sistemas ao nível de 95% de confiança, sendo que o número de espécies
diminui conforme aumenta a intensidade de uso da terra. Quando se considera a
captura de indivíduos como forma de se medir o esforço amostral a floresta se
destaca como a de maior riqueza principalmente devido ao maior número de
indivíduos coletados (Figura 2). A pastagem apresentou o menor número de
espécies coletadas, tendo menos da metade das espécies do que do sistema com
menos espécies e cinco vezes menos espécies que a floresta primária.
98
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
Número de espécies
0
10
20
30
40
50
Chuva - 2008
Coletas
0 5 10 15 20 25 30
0
10
20
30
40
50
Chuva - 2004
Indivíduos
0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800
Figura 2. Curva de acumulação de espécies de besouros Scarabaeinae, coletados
em armadilha de queda iscada com fezes humanas, na época de
chuva de 2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Linha pontilhada indica o intervalo de
confiança (95%)
O rank de espécies apresenta diferenças entre os padrões de dominância
para cada sistema de uso da terra (Figura 3). As áreas de floresta primária e
florestas secundárias apresentaram alta equitatividade. Conforme aumenta a
intensidade de uso da terra a dominância de algumas espécies aumenta (Figura
3).
Quando o parâmetro analisado é o número específico de indivíduos
capturados, a espécie O. aff. acuminatus aparece em todos os sistemas de uso da
99
terra com exceção dos extremos de uso da terra (floresta primária e pastagem)
como uma importante espécie numericamente considerada (chuva-2004).
Em geral a dominância na agrofloresta e na agricultura é maior em
relação a abundância de espécies do que na biomassa dessas. Esse padrão é
principalmente devido as espécies O. aff. acuminatus e P. aff. xanthurum que
foram muito abundantes na agrofloreta e na agricultura, repectivamente. Essas
espécies são de tamanho pequeno. P. aff. xanthurum também aparece como
principal espécie na agricultura em relação a sua biomassa, devido a 84% de
todos os Scarabaeinae coletados neste sistema serem desta espécie.
Na pastagem dos dois anos a maioria das espécies apresentou o mesmo
número de indivíduos capturados, no entanto percebe-se claramente a diferença
na representatividade da biomassa de cada espécie (Figura 3).
Na coleta de 2008 E. caribaeus foi uma espécie importante em número e
biomassa nas áreas de floresta, sendo ela primária ou secundária, Oxysternus
silenus peruanum Pereira, 1943, além de ser uma espécie muito abundante nas
florestas secundárias e agrofloresta é uma espécie importante em relação a sua
biomassa em todos os sistemas com exceção dos extremos de uso da terra,
devido a ser uma espécie de tamanho corporal grande. Na pastagem
Onthophagus aff. marginicollis Harold, 1880 é uma espécie importante em
número de indivíduos e na biomassa total (Figura 3).
100
F
I
A
Q
K
O
A
K
O
I
F
K
O
F
K
R
F
H
G
O
F
O
D
G
K
F
O
E
P
A
I
J
K
A
L
K
A
I
F
D
K
G
M
F
H
F
G
G
A
B
C
D
E
F
D
G
F
D
H
F
H
D
E
H
Chuva - 2004
Rank de espécies
Log (abundância + 1)
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
0.25
0.30
Chuva - 2008
Log (biomassa + 1)
0.00
0.05
0.10
0.15
0.20
0.25
0.30
I
A
N
O
F
E
K
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
Figura 3. Rank de espécies de besouros Scarabaeinae, coletados em armadilha
de queda iscada com fezes humanas, em duas épocas de chuva de
2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin Constant,
AM, Brasil. A) Eurysternus caribaeus, B) Onthophagus aff.
haemathopus, C) Onthophagus aff. bidentatus, D) Onthophagus aff.
acuminatus, E) Canthon triangularis, F) Ontherus pubens, G)
Pseudocanthon aff. xanthurum, H) Onthophagus aff. marginicollis,
I) Eurysternus hypocrita, J) Canthon proseni, K) Oxysternus silenus
peruanum, L) Eurysternus strigilatus, M) Canthon mutabilis, N)
Dichotomius sp. nov. aff. prietoi, O) Coprophanaeus telamon, P)
Gromphas aeruginosa, Q) Dichotomius fortestriatus, R) Phanaeus
bispinus
101
Na análise de NMDS que comparou a estrutura da comunidade baseada
na abundância, biomassa e presença e ausência dos pontos dentro e entre os
sistemas, observou-se um grupo entre os pontos de floresta primária, já os outros
sistemas não se apresentaram como um grupo coeso, tendo seus pontos
espalhados (Figura 4). Na coleta de 2004 os únicos sistemas que não
apresentaram diferença pelo ANOSIM foram a agrofloresta com a floresta
secundária nova e a flroesta secundária nova com a pastagem (Tabela 3). Nas
coletas de 2008 os sistemas que não apresentaram diferença foram a agricultura
com a pastagem e as florestas secundárias velha e nova (Tabela 3). A tabela de
ANOSIM baseado nos dados de biomassa e presença e ausência não foram
colocadas devido a terem a mesma significância dos realizados com os dados de
abundância de espécies. A floresta primária apresentou maior homogeneidade de
variância do que as florestas secundárias, a diferença desses ambientes
detectados pelo ANOSIM pode ser devido a diferença da variância entre os
pontos de cada sistema (Figura 5). A variância dos pontos amostrais foi menor
na floresta primária, na agrofloresta e na agricultura na campanha realizada em
2004 e na floresta primária, na agricultura e na pastagem em 2008 (Figura 5).
102
Chuva-2004
Eixo 2
-2
-1
0
1
2
Chuva-2008
-2
-1
0
1
2
-2 -1 0 1 2 3
-2
-1
0
1
2
-3 -2 -1 0 1 2 3
Stress: 0.14 Stress: 0.13
Stress: 0.14
Stress: 0.12
Stress: 0.15
Stress: 0.11
A
B
C
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
MDS Eixo 1
Figura 4. “Nonmetric multidimensional scaling” (NMDS) segundo sua: A)
abundância, B) composição e C) presença e ausência para a
comunidade de besouros Scarabaeinae, coletados em armadilha de
queda iscada com fezes humanas, em duas coletas nas épocas de
chuva de 2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil
103
Tabela 3. Comparações de análise de similaridade (ANOSIM) e valores de R
para a comunidade de besouros Scarabaeinae, coletados em
armadilha de queda iscada com fezes humanas, em duas épocas:
chuva de 2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil (* p<0,05)
Sistema de uso da terra 2004 2008
Agricultura X Agrofloresta
0,47* 0,35*
Agricultura X Floresta secundária nova
0,21* 0,42*
Agricultura X Floresta secundária velha
0,52* 0,59*
Agricultura X Floresta primária
0,86* 0,85*
Agricultura X Pastagem
0,37* 0,32
Agrofloresta X Floresta secundária nova
0,00 0,18*
Agrofloresta X Floresta secundária velha
0,27* 0,17*
Agrofloresta X Floresta primária
0,93* 0,69*
Agrofloresta X Pastagem
0,55* 0,36*
Floresta secundária nova X Floresta secundária velha
0,18* 0,04*
Floresta secundária nova X Floresta primária
0,39* 0,48*
Floresta secundária nova X Pastagem
0,37* 0,49*
Floresta secundária velha X Floresta primária
0,84* 0,75*
Floresta secundária velha X Pastagem
0,18 0,77*
Floresta primária X Pastagem
0,96* 0,98*
104
a
b
ab
bc
bc
c
0
1
2
3
4
5
6
7
Chuva - 2008
a
a
a
b
ab
ab
Chuva - 2004
FP
Distância média do centróide
0
1
2
3
4
5
6
7
FSV FSN AF AG P
Figura 5. Comparações da homogeneidade da variância dos pontos
amostrais, entre os diferentes sistemas de uso da terra para a
comunidade de besouros Scarabaeinae, coletados em armadilha
de queda iscada com fezes humanas, em duas épocas: chuva de
2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Letras minúsculas na mesma figura não
apresentam diferença estatística ao nível de 5% de significância.
FP = floresta primária, FSV = floresta secundária velha, FSV =
floresta secundária nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P
= pastagem
105
3.2 Padrões gerais de diversidade
No nível hierárquico α1 (diversidade do ponto amostral) e β1 (troca
de espécies entre os pontos amostrais dentro de cada sistema) a distribuição
das espécies ocorre ao acaso (p>0.05), mas para o nível mais alto, troca de
espécies entre os sistemas de uso da terra, das 50 espécies encontradas, 53%
somente são encontradas devido à troca entre os sistemas de uso da terra
(p<0.05) (Figura 6).
Chuva - 2004
Observado Esperado
Riqueza de espécies (%)
0
20
40
60
80
100
Chuva - 2008
Observado Esperado
1
1
1
1
Figura 6. Partição espacial da diversidade gama. Contribuição de cada nível
hierárquico de amostragem na diversidade total, em que:
diversidade α1 = diversidade nos pontos amostrais, diversidade
β1 = troca de espécies dentre os pontos amostrais, diversidade
β2 = troca de espécies entre os sistemas de uso da terra. Riqueza
esperada baseada em 10000 aleatorizações dos dados de
distribuição nula dos indivíduos
3.3 Padrões por guilda funcional
Quando consideramos a proporção da guilda levando em
consideração a proporção de espécies, verificamos padrões muito
semelhantes entre os sistemas de uso da terra, mas quando consideramos a
106
proporção em relação ao número de indivíduos dentro de cada guilda
encontramos diferenças marcantes. A agricultura apresenta uma grande
abundância de roladores pequenos. O número de indivíduos de todas as
guilda de besouros grandes diminui com o aumento da intensidade de uso da
terra (Figura 7).
Espécies
Chuva - 2004
0
20
40
60
80
100
Chuva - 2008
Escavador pequeno
Rolador pequeno
Residente pequeno
Escavador grande
Rolador grande
Residente grande
Abundância
36
16
28 13
15
7
32
18 20
16 13 3
1530 88 363 184
845 12
766
115
124
111
190
6
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
0
20
40
60
80
100
Proporção da guilda (%)
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
Figura 7. Proporção de mudança de guildas de besouros Scarabaeinae
coletados em armadilha de queda iscada com fezes humanas, em
duas coletas de época de chuva de 2004 e 2008, em seis sistemas
de uso da terra, Benjamin Constant, AM, Brasil. Valor em cima
de cada barra do lado esquerdo da figura representa o número de
espécies e do lado direito a abundância dentro de cada sistema,
Benjamin Constant, AM
107
3.4 Bioindicador
Pelo “indicator species” que leva em consideração a presença e
frequência das espécies nas amostras dentro de cada sistema a área de
floresta primária foi a que apresentou mais espécies indicadoras (Tabela 3).
Os resultados do INDVAL corrobora com o que já foi relatado anteriormente
e aponta P. aff. xanthurum como uma importante espécie para a agricultura.
Os sistemas mais complexos apresentam maior número de espécies
indicadoras da floresta (Figura 8), que diminui conforme aumenta a
intensidade de uso.
Tabela 3. Espécies de besouros Scarabaeinae bioindicadores (p<0.05),
segundo o “Indicator Species” para a comunidade de besouros
Scarabaeinae, coletados em armadilha de queda iscada com
fezes humanas, em três épocas: chuva de 2004 e 2008, em seis
sistemas de uso da terra, Benjamin Constant, AM, Brasil. FP =
floresta primária, FSV = floresta secundária velha, AF =
agrofloresta, AG = agricultura
Espécie Sistema
Valor Indicador
Chuva - 2004 Chuva – 2008
Ateuchus aff. murrayi FP 20,0 -
Ateuchus aff. scatimoides FP 60,0 26,7
Ateuchus sp. aff simplex. FP - 20,0
Canthidium (Canthidium) sp.1 FP 20,0 -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 1 FP 66,5 34,3
Canthon proseni FP 64,3 79,2
Coprophanaeus telamon FP 22,0 -
Dichotomius fortestriatus FP 79,4 86,7
Dichotomius mamillatus FP 50,7 47,4
Dichotomius ohausi FP 30,0 26,7
Dichotomius sp. nov. aff. Prietoi FP 58,1 53,3
Eurysternus wittmerorum FP 70,4 55,7
Eurysternus caribaeus FP 92,0 74,1
Eurysternus aff. cayennensis FP 60,5 -
Eurysternus hamaticollis FP 38,5 37,8
Eurysternus aff. foedus FP - 42,3
Onthophagus aff. xanthomerus FP - 20,0
Onthophagus bidentatus FP 98,0 59,1
“...continua...”
108
Tabela 3. Continuação
Espécie Sistema Valor Indicador
Chuva -
2004
Chuva –
2008
Onthophagus haemathopus FP 91,6 83,0
Phanaeus cambeforti FP 20,0 33,3
Phanaeus chalcomelas FP 55,0 14,7
Eurysternus hypocrita FP 85,2 68,2
Uroxys sp.1 FP 25,0 -
Canthidium (Canthidium) aff.
depressum
FSV
- 15,2
Canthon triangularis FSV 38,2 -
Canthon aff. quinquemacullatus FSV 18,1 -
Oxysternus silenus peruanum FSV - 35,9
Ontherus pubens AF 30,3 -
Onthophagus aff. acuminatus AF 42,3 -
Canthon mutabilis AG 31,0 29,8
Pseudocanthon aff. xanthurus AG 74,9 73,9
Onthophagus aff. marginicollis AG 25,6 -
Chuva - 2004
FSV FSN AF AG P
Número de espécies
0
5
10
15
20
25
Chuva - 2008
FSV FSN AF AG P
Figura 8. Número de espécies indicadoras da floresta, presentes nos outros
sistemas de uso da terra, em duas coletas de época de chuva de
2004 e 2008, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Linha pontilhada representa o número de
espécies indicadoras para a floresta primária em cada coleta.
FSV = floresta secundária velha, FSN = floresta secundária
nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P = pastagem
109
4 DISCUSSÃO
4.1 Efeito do sistema do uso da terra sobre a abundância e diversidade
de besouros Scarabaeinae.
A transformação do habitat natural em sistemas mais simples leva a
uma redução na abundância geral de Scarabaeinae (SHAHABUDDIN et al.,
2005). Verificou-se que as florestas primárias e as pastagens, são os sistemas
com maior e menor número de indivíduos respectivamente, porém, os
sistemas entre os extremos não seguiram um padrão. Andresen (2007) não
verificou diferença na abundância total de florestas primárias e secundárias,
mas a área aberta apresentou menos indivíduos, assim como Gardner et al.
(2008) verificaram mais indivíduos em floresta primária, mas não
encontraram diferenças entre floreta secundárias ou implantadas. Sistemas
mais simplificados podem proporcionar vantagens a determinadas espécies
que terão sua população elevada ultrapassando populações em sistemas
naturais (DAVIS et al., 2001; ESCOBAR, 2004; ESCOBAR et al., 2008), e
estas alteram a abundância total, portanto o estudo da comunidade de
besouros Scarabaeinae como um todo se torna de vital importância.
Para realçar este resultado tem-se o caso da agricultura que
apresentou maior número de indivíduos do que outros sistemas menos
impactados. O grande responsável por este aumento numérico foi a espécie
P. aff. xanthurus que apresentou 88.57% dos indivíduos capturados na
agricultura. Essa espécie foi responsável por 82,24% de todos os indivíduos
capturados neste sistema, não sendo capturada em área de floresta primária.
P. aff. xanthurus parece ser adaptada a ambiente com maior
intensidade de uso da terra, apesar de não ter sido possível confirmar a
espécie exata, devido a sua distribuição geográfica ser descontínua, podendo
ser um complexo de espécies, dificultando a identificação, Costa et al.
(2009) coletando em mata e área aberta encontrou a espécie P. xanthurus
somente em área aberta, assim como Horgan (2006) que estudando áreas de
110
floresta e áreas desmatadas coletou somente P. xanthurus em área
desmatada, como a espécie coletada se aproxima de P. xanthurus pode ser
que ela apresente favorecimento em relação a distúrbio assim como nos
trabalhos citados acima.
A riqueza de espécies de besouros Scarabaeinae apresenta uma
resposta significativa ao tipo de habitat (SCHULZE et al., 2004,
SHAHABUDDIN et al., 2005). Nosso trabalho mostrou claramente a
diminuição da diversidade conforme ocorre o aumento da intensidade de uso
da terra, sendo que 20 espécies foram exclusivas da floresta primária, sendo
este sistema vital para manter a maioria da diversidade global. Vulinec
(2002) sugere que algumas espécies restritas a floresta primária, podem ser
incapazes de tolerar mesmo pequenas modificações de habitat.
Mesmo sistemas próximos como florestas primárias e secundárias
podem apresentar diferenças na média de espécies coletadas
(BOONROTPONG et al., 2004), devido à sensibilidade desses besouros a
mudanças físicas da estrutura do habitat (HALFFTER et al., 1992), no nosso
trabalho encontramos valores similares entre as florestas secundárias e a
agrofloresta em 2004 e valores iguais estatísticamente em 2008.
O impacto ambiental pode aumentar a variabilidade da estrutura da
comunidade (WARWICK & CLARKE, 1993), a menor variância dos pontos
da floresta primária pode ser explicada pela floresta primária ser um
ambiente bastante estável, mas distúrbios podem também causar a
diminuição dessa variabilidade (CHAPMAN et al., 1995), principalmente
quando ocorre simplificação da comunidade. A maior variância das florestas
secundárias pode estar levando no aumento da diversidade, suportado pela
teoria do distúrbio intermediário (CONNEL, 1978), essa maior variância
pode acarretar também no aumento da diversidade beta.
A riqueza acumulada total entre os sistemas de uso da terra não foi
similar, conforme aumenta a intensidade de uso da terra, menor é a riqueza
de espécies e mais a curva se aproxima da assíntota. Escobar & Ulloa (2000)
verificaram que a maioria das espécies diminuía sua abundância em áreas de
111
pastagem e regeneração. Áreas com distúrbios frequentes apresentam poucas
espécies, se o intervalo de distúrbio aumenta a diversidade também aumenta
devido ao maior tempo disponível para entrada de mais espécies
(CONNELL, 1978).
O padrão de distribuição em torno de gradientes espaciais é o
conjunto da resposta da interação de vários fatores como dispersão, extinção,
especiação, variáveis ambientais, interações biológicas, entre outros fatores
(ARELLANO & HALFFTER, 2003). O padrão de distribuição de
abundância e dominância entre os mesmos sistemas de uso da terra nas duas
coletas permaneceu a mesma, esta estabilidade favorece o uso da
comunidade de besouros Scarabaeinae como ferramenta de estudo, pois
facilita o entendimento das relações entre a comunidade e o sistema de uso
da terra.
4.2 O valor de florestas secundárias e sistemas agrícolas para manter a
diversidade de besouros escarabeíneos
A maioria das espécies foi encontrada devido a troca de espécies
entre os diferentes sistemas de uso da terra, as florestas primária e secundária
em diferentes estágios de regeneração. Essa troca já foi relatada por Halffter
et al. (2007). A predição que os distúrbios humanos podem ter efeito
negativo no padrão de riqueza de espécie local (diversidade α), mas aumente
a diversidade na escala de paisagem (diversidade γ) (ARELLANO &
HALFFTER, 2003), pode ser demonstrado devido a presença de espécies
nos sistemas de uso da terra que não foram capturadas na área de floresta,
exibindo a importância dos sistemas para manter a diversidade global.
Os sistemas de uso da terra, como as agroflorestas e a florestas
secundárias, podem suportar um grande número de espécies de borboletas e
plantas de sub-bosque, pássaros e borboletas, respectivamente (SCHULZE et
al., 2004), no entanto a importância da conversão de florestas em sistemas
112
como agrofloresta para a perda da diversidade ainda não é bem
compreendida (PERFECTO et al., 1997).
Sistemas de agricultura podem suportar uma fauna totalmente
diferente da floresta nativa (ESCOBAR, 2004). O sistema de cultivo em
mosaico pode também colaborar para a chegada de algumas espécies
transitórias que são de floresta, porém toleram manchas com condições
ambientais adversas (AVENDAÑO-MENDOZA et al. 2005), visto que o
isolamento é um importante fator que determina o padrão de diversidade de
espécies (BARLOW et al., 2010).
Verificou-se um grande número de espécies indicadoras neste
trabalho, demonstrando a fidelidade e frequência que essas espécies
apresentam quanto ao habitat, besouros Scarabaeinae são ótimos
bioindicadores (HANSKI & CAMBEFORTI, 1991; SPECTOR, 2006;
NICHOLS et al., 2007) e o indicator species é utilizado em vários trabalhos
(ANDRESEN, 2008; BLAUM et al., 2009), devido a ser uma forma
eficiente de escolher espécies para a utilização do uso de bioindicador, que é
também um dos focos deste trabalho, visto que algumas espécies apresentam
preferência por determinado habitat (SHAHABUDDIN et al., 2005).
Florestas secundárias são relatadas por apresentar menos espécies
que primárias (BOONROTPONG et al., 2004). Neste estudo elas se
destacaram por abrigar um grande número de espécies indicadoras de
floresta primária. No entanto o entendimento do valor dessas florestas
secundárias é pouco compreendido. A atual preocupação com o uso
sustentável da terra vem se tornando evidente em muitos trabalhos
(SHAHABUDDIN et al., 2005; NYEKO, 2009) e as florestas primárias e
secundárias neste mosaico podem ser importantes quando ocorre o corte com
posterior queima do material vegetal, podendo funcionar como refúgio para
algumas espécies. Nossos resultados nos direcionam a incontestável
importância de florestas secundárias.
113
4.2 Efeito do sistema do uso da terra sobre as guildas de besouros
Scarabaeinae
Navarette & Halffter (2008) encontraram um maior número de
espécies de roladores pequenos na pastagem do que em floresta preservada
ou fragmentada, nestes trabalho encontrou-se além do maior número de
espécies na agricultura, uma grande dominância numérica desses pequenos
roladores. Os grupos funcionais responderam à modificação do habitat, no
entanto grupos individuais respondem diferentemente ao distúrbio
(SHAHABUDDIN et al., 2010; HAYES et al., 2009), e isso foi observado
neste trabalho, onde tivemos diminuição, mas em outros casos o aumento
numérico de guildas individuais conforme o distúrbio.
Ocorreu a simplificação das guildas de Scarabaeinae na pastagem e
diminuição principalmente no número de indivíduos das guildas de besouros
grandes para os sistemas mais impactados. Halffter et al., 2007 também em
um gradiente de uso verificou a simplificação das guildas na pastagem. Já é
relatado que o aumento do distúrbio resultado de atividades humanas pode
levar a perda de espécies grandes (GARDNER et al., 2008), esta interação
do tipo do habitat com o tamanho do corpo dos besouros, pode estar
relacionado a presença de mamíferos de grande porte (HANSKY &
CAMBEFORT, 1991), já que estes requerem ambientes mais preservados.
Funções ecológicas como dispersão secundária de sementes, enterrio
de fezes e revolvimento de solo foi correlacionado positivamente com a
diversidade, abundância e biomassa de besouros Scarabaeinae (BRAGA,
2009), nesta mesma área, podemos então inferir que a simplificação das
guildas e/ou mudança relativa na proporção dos indivíduos dentro de cada
guilda devido a intensificação do sistema de uso da terra, afeta também as
funções ecológicas.
114
5 CONCLUSÃO
As florestas secundárias juntamente com os sistemas de uso da terra
ajudam a manter a diversidade gama, sendo as florestas secundárias
importantes por conservar características que suportam um grande número
de espécies que são indicadoras de floresta primária. A comunidade de
besouros Scarabaeinae foi afetada pela intensidade de uso da terra, quanto
maior essa intensidade menor a riqueza de espécies, maior o aumento da
dominância de espécies, consequentemente diminuição da equitavidade. Os
grupos funcionais responderam distintamente ao uso da terra, assim como
espécies isoladas. Este trabalho confirma o uso de besouros Scarabaeinae
como uma ferramenta confiável para inferir sobre sistemas de uso da terra no
Alto Solimões.
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123
ARTIGO 3
TAXOCENOSE DE SCARABAEINAE (COLEOPTERA:
SCARABAEIDAE) EM BENJAMIN CONSTANT, AM
124
Resumo
As espécies de Scarabaeinae coletadas em seis diferentes sistemas de
uso da terra em Benjamin Constant, AM, são listadas com comentários
gerais dos representantes de seus gêneros e espécies. As coletas foram
realizadas com armadilhas pitfall iscada com fezes humana, em três períodos
distintos, duas na época das chuvas e uma na da seca, para a região. Foram
coletados 6792 indivíduos de 63 espécies pertencentes a 18 gêneros e seis
tribos (Ateuchini, Canthonini, Coprini, Oniticellini, Onthophagini e
Phanaeini). Foi encontrado um novo gênero de Scarabaeinae ainda não
descrito e provavelmente outas espécies novas.
Palavras-chave: Alto Solimões, comunidade amazônica, rola-bosta, Insecta.
125
Abstract
The species of Scarabaeinae beetles collected in six different land use
systems in Benjamin Sontants, AM, Brazil, are listed with general comments
representatives of their genus and species. Beetles were captured with pitfall
traps baited with human feces during three distinct periods, two during the
rainy season and one during a drought for the region. A total of 6792
individuals were collected of 63 species belonging to 18 genera and six
tribes (Ateuchini, Canthonini, Oniticellini, Onthophagini and Phanaeini). A
new new genus of Scarabaeinae not yet described was encountered and
probably other relatively new species.
Key words: Alto Solimões, amazonian community, dung beetle, Insecta.
126
1 INTRODUÇÃO
Os besouros da subfamília Scarabaeinae são intimamente ligados ao
solo, utilizando-se dele para alocação de recurso, abrigo e nidificação
(HALFFTER & MATTHEWS, 1966). A maioria destes besouros são
coprófagos e com alguma especificidade para estrume de grandes
herbívoros, no entanto, existem exceções quanto ao hábito alimentar
especialmente no sudeste Asiático e em toda região Neotropical
(HALFFTER, 1991).
Devido a esta grande diversificação estes besouros foram relatados
alimentando-se e/ou nidificando nas mais variadas fontes, como abdômen de
rainha de formigas do gênero Atta (HALFFTER & MATTHEWS, 1966;
HERTEL & COLLI, 1998; SILVEIRA et al., 2006), basidiomicetos
(MARTINEZ et al, 1964; CANO, 1998), muco produzido por caramujos
(VAZ-DE-MELLO, 2007a), detritos de bromélias (COOK, 1998), detritos
acumulados por formigas da tribo Attini (VAZ-DE-MELLO et al, 1998),
frutos em decomposição (HALFFTER & HALFFTER, 2009), entre outros; e
atraídos pelo odor de flores (SAKAI & INOUE, 1999), ovos podres
(LOUZADA & VAZ-DE-MELLO, 1997), além de carcaças e fezes dos mais
variados vertebrados (YOUNG, 1981a; ESTRADA et al., 1993; DAVIS et
al., 1999; HALFFTER & ARELLANO, 2002; FINN & GILLER, 2002).
Fezes humanas são a isca mais eficiente para captura de besouros rola-bostas
da região Neotropical (GARDNER et al. 2008), sendo que a utilização de
isca nos trabalhos é importante para aumentar o número de indivíduos e
espécies coletadas (LOPES et al. 2006).
A região de Benjamin Constant, AM é de difícil acesso e por isto
apresenta pouca interferência antrópica quando comparado a outras regiões
amazônicas, o cultivo do alimento pela população local de diferentes etnias
como Cocama e Ticuna, é realizado em um mosaico de culturas e florestas
primárias e secundárias. Este mosaico possibilita a manutenção de diferentes
127
comunidades de besouros escarabeíneos. Além disso a área representa um
dos mais importantes “hotspot” em termos de agrobiodiversidade.
Poucas regiões Amazônicas apresentam informações sobre suas
comunidades locais de escarabeíneos (VAZ-DE-MELLO, 1999), desta
forma o objetivo do trabalho foi apresentar informações sobre as espécies de
Scarabaeinae que ocorrem neste mosaico de vegetação, Benjamin Constant,
AM.
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Areas de estudo e seleção de pontos
A área de estudo está localizada no município de Benjamin
Constant, noroeste da Amazônia, na tríplice fronteira com o Brasil,
Colômbia e Peru, com coordenadas geográficas 4º20’ e 4º26’ Sul e 69º36’ e
70º20’ Oeste. As áreas incluem as comunidades de Guanabara II, Nova
Aliança e a cidade de Benjamin Constant, situada a aproximadamente 1.100
Km a oeste de Manaus, no Alto do Rio Solimões (ANEXO A).
As amostras foram coletadas em seis sistemas de utilização do solo,
constituindo um gradiente de intensidade de uso da terra: floresta primária,
floresta secundária em estado avançado de regeneração (floresta secundária
velha), floresta secundária em estado inicial de regeneração(floresta
secundária nova), agrofloresta, agricultura e pastagem (APÊNDICE A).
O clima da região é úmido a super úmido af (Köppen), sem uma
estação seca e com uma temperatura média anual e precipitação de 25,7ºC e
2,562 mm, respectivamente. A precipitação nos meses secos é superior a 100
mm, e os picos de chuva ocorrem de dezembro a abril.
128
2.1 Coleta de besouros Scarabaeinae
Besouros rola-bostas (Coleoptera: Scarabaeidae) foram amostrados
usando pitfall (19 cm de diâmetro, 11 cm de profundidade) enterrados ao
nível do solo iscado com fezes humanas. Dentro de cada armadilha foi
adicionado 250 ml de solução salina + detergente (APÊNDICE B). Três
armadilhas foram colocadas em cada ponto amostral, dispostas formando um
triângulo, com 2,0 m de distância entre elas.
As coletas foram realizadas em três épocas, coincidindo com a estação
de chuva (março-abril) de 2004 e de 2008 e de seca (setembro-outubro) de
2008. As armadilhas ficaram instaladas por um período de 24 horas. O
esforço amostral consistiu de 858 pitfalls. O conteúdo de cada armadilha foi
acondicionado em saco plástico com os dados de procedência e levados ao
laboratório de ecologia da Universidade Federal de Lavras. No laboratório
cada amostra foi triada e identificada com o auxílio de microscópio
estereoscópio. O material testemunha da coleta se encontra na coleção da
Universidade Federal do Mato Grosso (UFMT) e na coleção do setor de
Ecologia da Universidade Federal de Lavras (UFLA).
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletados 6792 indivíduos de 63 espécies (Tabela 1),
pertencentes a 18 gêneros e seis tribos (Ateuchini, Canthonini, Coprini,
Oniticellini, Onthophagini e Phanaeini). Dentre as 29 espécies não
identificadas, foi encontrado um novo gênero ainda não descrito, e
possivelmente algumas espécies novas.
129
Tabela 1. Espécies capturadas em diferentes sistemas de uso da terra em três
períodos distintos, Benjamin Constant, AM, Brasil. Floresta
primária (FP), floresta secundária velha (FSV), floresta
secundária nova (FSN), agrofloresta (AF), agricultura (AG) e
pastagem (P)
Tribo/Espécie FP CV CN AF AG P
ATEUCHINI
Ateuchus connexus (Harold, 1868) 2 - - - - -
Ateuchus murrayi (Harold, 1868) 17 - - - - -
Ateuchus aff. scatimoides (Balthasar, 1939) 46 - - - - -
Ateuchus sp. aff. simplex (Serville, 1828) 13 - - - - -
Ateuchus sp. 1 0 2 3 - - -
Uroxys sp. 1 17 1 1 - - -
Uroxys sp. 2 4 - 1 - - -
Uroxys sp. 3 4 4 1 - - -
Uroxys sp. 4 - - - - - 1
Gênero novo - - 2 2 1 -
CANTHONINI
Anisocanthon sp. nov. 1 - - 2 - 2 -
Canthon aff. angustatus Harold, 1867 12 2 - - - -
Canthon quadriguttatus (Olivier, 1789) - 1 3 1 2 -
Canthon subhyalinus Harold, 1867 1 - 2 1 - -
Canthon aff. quinquemaculatus Castelnau,
1840
- 4 4 9 1 -
Canthon mutabilis Lucas, 1857 - - 4 - 45 8
Canthon proseni (Martínez, 1949) 341 22 18 - - -
Canthon triangularis (Drury, 1770) 6 20 2 - - 4
Canthonella sp. 1 - 1 - 1 - -
Deltochilum amazonicum Bates, 1887 4 3 6 1 - -
Deltochilum carinatum (Westwood, 1837) 4 1 - - - -
Deltochilum sp. 1 12 11 4 - - -
Deltochilum sp. 2 7 4 4 - - -
Pseudocanthon aff. xanthurus (Blanchard,
1845)
- - 105 4 1031 11
Scybalocanthon sp. 1 - - - - 1 -
COPRINI
Canthidium (Canthidium) aff. depressum
(Boucomont, 1928)
27 7 5 3 2 -
Canthidium (Canthidium) sp. 1 4 - - - - -
Canthidium (Canthidium) sp. 2 4 - 6 - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 1 91 15 5 - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 2 7 1 - - - -
Canthidium (Eucanthidium) sp. 3 4 1 - - - -
Canthidium (Eucanthidium) onitoides (Perty,
1830)
1 - - - - -
Canthidium (Eucanthidium) aff. funebre
Balthasar, 1939
1 - - - - -
“...continua...”
130
Tabela 1. Continuação
Tribo/Espécie FP CV CN AF AG P
Dichotomius fortestriatus (Luederwaldt, 1923) 247 2 1 - - -
Dichotomius aff. conicollis (Blanchard, 1845) 1 - 2 - - -
Dichotomius mamillatus (Felsche, 1901) 58 4 10 1 - -
Dichotomius ohausi (Luederwaldt, 1923) 18 - - - - -
Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935) 4 - - - - -
Dichotomius sp. nov. aff. prietoi (Martínez &
Martinez, 1981)
73 2 2 - - -
Ontherus pubens Génier, 1996 1 25 59 93 32 4
ONITICELLINI
Eurysternus strigilatus Génier, 2009 60 21 17 7 - 1
Eurysternus wittmerorum Martinez, 1988 129 10 7 1 - -
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) 863 87 97 11 7 -
Eurysternus hamaticollis Balthasar, 1939 39 6 5 1 - -
Eurysternus howdeni Génier, 2009 15 8 7 1 4 -
Eurysternus foedus Guérin-Ménéville, 1844 68 8 18 4 2 -
Eurysternus hypocrita Balthasar, 1939 465 65 66 9 6 -
ONTHOPHAGINI
Onthophagus aff. acuminatus Harold, 1880 7 49 150 229 72 -
Onthophagus aff. digitifer Boucomont, 1932 2 - - - - -
Onthophagus aff. marginicollis Harold, 1880 - 4 6 36 36 11
Onthophagus aff. xanthomerus Bates, 1887 8 - - - - -
Onthophagus aff. bidentatus (Drapiez, 1819) 397 6 5 9 2 -
Onthophagus aff. haematopus Harold, 1875 435 4 12 3 3 -
PHANAEINI
Coprophanaeus telamon (Erichson, 1847) 24 12 16 7 5 2
Coprophanaeus callegarii Arnaud, 2002 2 - - - - -
Gromphas aeruginosa (Perty, 1830) - - - - - 1
Gromphas amazônica Bates, 1870 - - - - 1 -
Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801) 10 - - - - -
Oxysternon lautum (MacLeay, 1819) - - - 1 - -
Oxysternon silenus peruanum Pereira, 1943 36 104 175 33 34 -
Phanaeus bispinus Bates, 1868 - - 1 1 4 -
Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982 16 - - - - -
Phanaeus chalcomelas (Perty, 1830) 26 3 - - - -
3.1 Espécies capturadas
Tribo Ateuchini
Ateuchus Weber 1801 é um gênero com quase 100 espécies descritas.
A maioria das espécies parece ser copro-necrófaga, ocorrendo em florestas
da Região Neotropical (VAZ-DE-MELLO, 1999). Inclui também espécies
de áreas abertas como pradarias (MORELLI et al., 2002) e pastagens
131
introduzidas (KOLLER et al. 1999), além de sistemas agroflorestais e
monocultura (HARVEY et al., 2006). Algumas espécies são mirmecófilas,
vivendo associadas a ninhos de formigas (VAZ-DE-MELLO et al. 1998). No
presente estudo foram coletadas cinco espécies desse gênero, apenas duas
das quais puderam ser identificadas, devido à enorme necessidade atual de
revisão taxonômica apresentada por esse gênero (VAZ-DE-MELLO, 1999;
VAZ-DE-MELLO, 2000; VAZ-DE-MELLO, 2007b). Ateuchus connexus
(Harold, 1868) que já é relatado para a Amazônia Oriental (SCHEFFLER,
2005) e Ocidental (QUINTERO & HALFFTER, 2009) e Ateuchus murrayi
(Harold, 1868) coletado na Amazônia Ocidental (QUINTERO &
HALFFTER, 2009), na Guiana Francesa (FEER & PINCEBOURDE, 2005)
e na Amazônia Equatoriana (CARPIO et al., 2009). Com exceção de uma
espécie deste gênero, todas as outras foram exclusivas da floresta primária.
Uroxys Westwood, 1842 é um gênero exclusivamente Neotropical,
polifilético, apresentando mais de 50 espécies descritas (CAMBEFORT,
1991; VAZ-DE-MELLO, 2008). Algumas espécies são especializadas em
fezes de bicho-preguiça, vivendo em foresia com esses animais (YOUNG,
1981b; RATCLIFFE, 1981). As quatro espécies coletadas não puderam ser
identificadas. As espécies deste gênero foram coletadas mais nas florestas
primária e secundária.
Tribo Coprini
Canthidium Erichson (1847) é um dos mais ricos e menos estudados
gênero de Scarabaeinae (MARTINEZ & HALFFTER, 1986a,b). Apresenta
mais de 170 espécies descritas. Algumas espécies alimentam-se de
basidiomicetos (MARTINEZ et al., 1964), outras de fezes, frutos, carne e de
outros fungos em decomposição (FALQUETO et al., 2005). Das oito
espécies coletadas, apenas uma pode ser identificada com alguma segurança,
Canthidium (Eucanthidium) onitoides (Perty, 1830), que apresenta
distribuição conhecida apenas no oeste da Amazônia. Neste trabalho foi uma
espécies singleton da floresta primária. Canthidium (Canthidium) aff.
132
depressum (Boucomont, 1928), apresentou indivíduos em quase todos os
sistemas, enquanto as outras espécies foram restritas as florestas primárias e
secundárias.
Dichotomius Hope (1838) é um gênero em processo de revisão
(FZVM, pers. com.) apresenta cerca de 165 espécies consideradas válidas.
Das seis espécies coletadas, duas (Dichotomius mamillatus (Felsche, 1901) e
Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935)) são espécies distribuídas em
toda a região amazônica. Dichotomius ohausi (Luederwaldt, 1923),
Dichotomius fortestriatus (Luederwaldt, 1923), Dichotomius aff. podalirius
Felshe, 1901 e Dichotomius aff. conicollis (Blanchard, 1845) apresentam-se
distribuídas apenas no extremo oeste amazônico. Todas as espécies de
Dichotomius encontradas nestes trabalho parecem ter preferência por
florestas primárias e secundárias. D. fortestriatus apresentou em torno de
99% dos indivíduos na floresta primária.
Ontherus Erichson (1847) é um gênero recentemente revisado por
Génier (1996), conta com três subgêneros e algumas dezenas de espécies nas
Américas do Sul e Central. Espécies desse gênero são em geral coprófagas, e
um grupo de espécies é obrigatoriamente associado a detritos acumulados
em ninhos de formigas dos gêneros Atta e Acromyrmex. Este gênero já foi
relatado em abóboras podres e voando em volta de lâmpadas, algumas
espécies vivem em colônias de 20 a 30 indivíduos em ninhos das formigas
do gênero Acromyrmex, conhecidas popularmente por “quem quem”
(LUEDERWALDT, 1931). Ontherus pubens Génier, 1996, a única espécie
coletada até agora, apresenta-se distribuída por quase toda a bacia amazônica
e tem hábitos copro-necrófagos (GÉNIER, 1996; VAZ-DE-MELLO, 1999).
Esta espécie apresentou indivíduos em todos os sistemas estudados, na
floresta primária ela se comportou como singleton, podendo ser uma espécie
turista de ambiente mais fechado, pois parece ter preferência por áreas mais
abertas.
133
Tribo Canthonini
Anisocanthon Martínez & Pereira (1956) apresenta quatro espécies
conhecidas (HALFFTER & MARTÍNEZ, 1977; MEDINA et al., 2001). A
espécie coletada não foi identificada, sendo conhecida apenas do oeste da
Amazônia brasileira. Ela foi capturada em floresta secundária nova e na
agricultura.
Canthon Hoffmannsegg (1817) apresenta quase 200 espécies
descritas, distribuídas da Argentina até o Canadá. Espécies deste gênero
apresentam variados hábitos alimentares e associações de hábitat. Foram
coletadas seis espécies, das quais cinco puderam ser identificadas. Canthon
quadriguttatus (Olivier, 1789) e Canthon subhyalinus Harold, 1867,
pertencentes ao subgênero Glaphyrocanthon, estão associados a
excrementos de primatas (inclusive o homem) em florestas equatoriais,
sendo frequentemente mais abundantes no dossel, onde forrageiam mais
diretamente junto a bandos de macacos (JACOBS et al., 2008) do que no
chão. Estas duas espécies apresentaram baixa captura no nosso experimento.
Canthon mutabilis Lucas, 1857 é uma espécie de ampla distribuição
em toda a América do Sul, que está associada a áreas abertas, como clareiras
e praias de rio, no caso da região amazônica, e savanas, pampas e pastagens
em outras regiões, corroborando com este estudo que capturou o maior
número de indivíduos na agricultura, local aberto, com grande intensidade
luminosa. Canthon proseni (Martínez, 1949) e Canthon triangularis (Drury,
1770) são espécies associadas à floresta amazônica, sendo capturados neste
estudo nas florestas primárias e secundárias.
Canthonella Chapin (1930) ocorre na América do Sul, tendo oito
espécies descritas (RATCLIFFE & SMITH, 1999). Existem relatos de
espécie deste gênero que pode se alimentar de fezes de pássaros, cobras e
mamíferos (MATTHEWS, 1965). O gênero necessita urgentemente de
134
revisão, já que tem-se conhecimento de pelo menos uma dezena de espécies
ainda não descritas. Neste estudo foi uma espécie doubleton.
Deltochilum Eschscholtz (1822) inclui mais de 80 espécies descritas,
que apresentam hábitos alimentares variáveis. Das quatro espécies
coletadas, duas, pertencentes ao subgênero Deltohyboma, não puderam ser
identificadas. A espécie Deltochilum amazonicum Bates, 1887 está
distribuída em toda a Amazônia ocidental enquanto Deltochilum carinatum
(Westwood, 1837) ocorre em toda a Região Amazônica. Em nosso estudo
coletados mais em florestas primárias e secundárias.
Scybalocanthon Martinez, 1948 é um gênero exclusivo das América
do Sul e Central (VAZ-DE-MELLO, 1999), com urgente necessidade de
revisão taxonômica, em geral está associado a florestas tropicais e
equatoriais (CELI et al., 2004; CARPIO et al., 2009). Neste trabalho foi
coletado apenas um indivíduo na agricultura.
Pseudocanthon Bates, 1887 apresenta três espécies continentais nas
Américas (as demais são antilhanas). Pseudocanthon aff. xanthurus
(Blanchard, 1845) foi coletada em áreas de savana intra-amazônica
(MATAVELLI & LOUZADA, 2008) e ambientes abertos como pastagens
(SCHIFFLER et al. 2003), e é relatada em 15 estados brasileiros
(LOUZADA et al. 2007). Muito provavelmente essa espécie se trate na
verdade de um complexo de espécies difíceis de diferenciar, já que sua
distribuição é descontínua. Em torno de 89% dos 1151 indivíduos capturados
foram coletados na agricultura, indicando uma forte preferência por locais
abertos, visto a grande quantidade de indivíduos e nenhuma captura em
floresta primária.
Tribo Phanaeini
Coprophanaeus d’Olsoufieff, 1924 apresenta mais de 38 espécies
distribuídas em três subgêneros e foi revisada recentemente por Edmonds e
135
Zídek (EDMONDS & ZIDEK, 2010). Coprophanaeus telamon (Erichson,
1847) é uma espécie comum em toda a Amazônia Ocidental, necrófaga,
tendo sido relatada enterrando ovos em decomposição (PFROMMER &
KRELL, 2004) e Coprophanaeus callegarii Arnaud, 2002 é uma espécie
também da Amazônia Ocidental, de hábitos desconhecidos, pertencente a um
dos grupos menos compreendido dentro do gênero Coprophanaeus
(EDMOUNDS & ZIDEK, 2010). C. telamon foi coletado em todos os
nossos sistemas, enquanto C. callegarri foi encontrado somente na floresta
primária.
Gromphas Brullé, 1834 apresenta apenas quatro espécies descritas,
sendo três com ocorrência no Brasil (BARRATINI & SÁENZ, 1964). As
duas espécies coletadas (Gromphas aeruginosa (Perty, 1830) e Gromphas
amazonica Bates, 1870), são conhecidas apenas da Amazônia Ocidental,
parecendo estar associadas a praias de rio e pastagens. G. aeruginosa
apresenta atividade de vôo durante o período diurno (KIRK, 1992). As duas
espécies se comportaram como singletons e apesar de G. aeruginosa ter essa
baixa captura em nosso estudo, esta espécie é muito abundante em outras
áreas de pastagem de Benjamin Constant (obs. pessoal).
Oxystenon Castelnau, 1840 foi revisado recentemente por Edmonds &
Zídek (2004). As três espécies coletadas apresentam ampla distribuição na
Bacia Amazônica e áreas limítrofes: Oxysternon conspicillatum (Weber,
1801) é a espécie mais conhecida do gênero e com a maior área de
distribuição (ARNAUD, 2002a), exclusiva da floresta primária em nosso
estudo. Oxysternon lautum (MacLeay, 1819) é a mais variada espécie do
gênero pela sua cor: pronoto verde ou azul uniforme e élitro claramente
diferente, sendo uma das maiores espécies do gênero (ARNAUD, 2002a) e
Oxysternon silenus peruanum Pereira, 1943 é amplamente distribuído na
maioria das florestas do norte e noroeste da América do Sul, extendendo-se
até dentro da América Central (EDMONDS & ZÍDEK, 2004). O. silenus
136
peruanum foi a única espécie do gênero abundante em nosso estudo, sendo
coletada em todos os sistemas com exceção da pastagem.
Phanaeus MacLeay, 1819 inclui aproximadamente 50 espécies
exclusivas do Novo Mundo distribuídas da Argentina aos Estados Unidos
(EDMONDS, 1994, ARNAUD, 2002b; EDMONDS, 2006), a maioria das
espécies são de hábito diurno e são espécies de tamanho médio
(KOHLMANN & SOLÍS, 2001). As três espécies coletadas (Phanaeus
bispinus Bates, 1868, Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982 e Phanaeus
chalcomelas (Perty, 1830)), apresentam-se distribuídas em toda a região
amazônica. P. cambeforti e P. chalcomelas sendo exclusivas das florestas e
P. bispinus ocorrendo em floresta, agrofloresta e agricultura.
Tribo Oniticellini
Eurysternus Dalman (1824) é um gênero estritamente Neotropical
(MARTINEZ, 1988), recentemente revisado por Génier (2009). Este gênero
ocupa um lugar único, tanto taxonomicamente quanto ecologicamente, seu
comportamento reprodutivo é um processo complexo (HUERTA, 2005),
mesmo espécies morfologicamente semelhantes apresentam diferenças na
forma de aproveitamento do recurso (HUERTA et al., 2003).
Eurysternus caribaeus (Herbst, 1789) distribui-se do Sul do México
ao Norte da Argentina e é encontrado em todos os tipos de vegetação
ombrófila (GÉNIER, 2009), com alta abundância nas florestas do nosso
estudo. Eurysternus hamaticollis Balthasar, 1939, Eurysternus foedus
Guérin-Ménéville, 1844, Eurysternus hypocrita Balthasar, 1939, E.
wittmerorum Martínez, 1988, e E. howdeni Génier, 2009 encontram-se em
toda a Bacia Amazônica, enquanto E. strigilatus Génier, 2009 parece restrito
ao extremo oeste da Bacia Amazônica, sendo coletado no Brasil e no Peru.
Em geral as espécies deste gênero foram capturadas em quase todos os
sistemas, mas estes apresentaram uma maior captura nas florestas.
137
Tribo Onthophagini
Onthophagus Latreille (1802) é um gênero cosmopolita e possui mais
de 2000 espécies descritas, algumas espécies apresentam associação com
ninhos de roedores (HALFFTER & EDMONDS, 1982; ANDUAGA &
HALFFTER, 1991; ZUNINO & HALFFTER, 2007), com cavernas
(HOWDEN et al. 1956; ZUNINO & HALFFTER, 2007) e outras são
atraídas pelo odor de defesa exalado por diplópodes (BRÜHL & KRELL,
2003). As seis espécies coletadas (Onthophagus aff. acuminatus Harold,
1880, Onthophagus aff. digitifer Boucomont, 1932, Onthophagus aff.
marginicollis Harold, 1880, Onthophagus aff. xanthomerus Bates, 1887,
Onthophagus aff. bidentatus (Drapiez, 1819) e Onthophagus aff.
haematopus Harold, 1875), puderam ser apenas aproximadas de espécies já
descritas, já que uma identificação confiável dependeria de uma revisão das
espécies amazônicas do gênero, o que ainda parece estar longe de se tornar
realidade. O. aff. digitifer apresentou apenas dois indivíduos na floresta
primária, enquanto O. aff. acuminatus foi abundante e com preferência para
a agrofloresta e a floresta secundária nova. As espécies O. aff. bidentatus e
O. aff. acuminatus apresentaram preferência pela floresta primária.
4 CONCLUSÕES
Howden & Nealis (1975) realizando coleta em Letícia, Amazonas,
Colômbia, região próxima a Benjamin Constant, Amazonas, Brasil
coletaram 14 gêneros, incluindo Bdelyrus, Trichillum e Cryptocanthon que
não foram contemplados nas coletas de Benjamin Constant, enquanto neste
trabalho foram relatados 18 gêneros. O gênero Bdelyrus foi coletado em
fezes de macaco, o que não foi utilizado no nosso trabalho.
Com a utilização de pitfall com outros tipos de isca, além de
armadihas de luz e interceptação de vôo, que focam besouros que não
138
possuem preferencialmente o hábito coprófago, faram que esta lista de
espécies aumente.
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Sulcophanaeus, Hillside Books, Canterbury, 2002b, 151p.
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147
ARTIGO 4
EFEITO DO SISTEMA DO USO DO SOLO NA AMAZÔNIA SOBRE
A COMUNIDADE DE FORMIGAS: COMPARAÇÃO ENTRE DOIS
MÉTODOS DE COLETA
148
Resumo
As formigas são organismos dominantes em número e biomassa na maioria
dos ecossistemas terrestres, apresentando alta riqueza local e regional, são
taxonomicamente e ecologicamente bem conhecidos e são sensíveis a
mudanças ambientais. A metodologia utilizada para a coleta dos formicídeos
depende do habitat estudado e do questionamento a ser respondido. O
objetivo deste trabalho foi verificar a resposta da comunidade de formigas a
intensidade de uso da terra em uma região da Amazônia Ocidental,
comparando duas metodologias: winkler e pitfall. Foram realizadas coletas
em seis diferentes sistemas de uso terra (floresta primária, floresta
secundária velha, floresta secundária nova, agrofloresta, agricultura e
pastagem), representando um gradiente de intensidade de uso, em Benjamin
Constant-AM. As coletas foram realizadas com o uso do protocolo de
winkler e armadilhas do tipo “pitfall” iscada com fezes humanas. Foram
coletadas 394 espécies, pertencentes a 63 gêneros e nove subfamílias de
formigas: Amblyoponinae (três espécies), Dolichoderinae (29 espécies),
Ecitoninae (oito espécies); Ectatomminae (23 espécies), Formicinae (35
espécies), Myrmicinae (239 espécies), Ponerinae (44 espécies), Proceratinae
(duas espécies) e Pseudomyrmecinae (11 espécies). O gênero Pheidole foi o
mais rico em espécies, contribuindo com 19,5% da diversidade total. A
metodologia de pitfall apresentou 163 espécies exclusivas e a de winkler 110
espécies exclusivas e 121 espécies foram contempladas em ambas
metodologias. A estrutura da comunidade apresentou diferença em relação
aos sistemas de uso da terra para as formigas coletadas com winkler
(ANOSIM, R = 0,42; p<0,001) e pitfall (ANOSIM, R = 0,37; p<0,001). A
maioria dos padrões observados apresentaram diferença entre as
metolologias. Para a melhor compreensão da estrutura da comundidade de
formigas, conforme a intensificação do uso da terra, é indicada a coleta dos
dados com mais de uma metodologia para inferir sobre a conversão da
floresta primária. As duas metodologias apresentaram resultados
diferenciados quanto ao número de espécies em cada sistema e as espécies
compartilhadas com a floresta primária, resultanto em valores diferenciados
do impacto e do valor de conservação de cada sistema de uso da terra.
Recomenda-se também a análise conjunta de vários padrões da comunidade
como riqueza, dominância e composição, entre outros, para melhor
compreender os padrões na mudança da estrutura da comunidade.
Palavras-chave: floresta tropical, Insecta, riqueza de espécies, pitfall,
winkler.
149
Abstract
Ants are dominant organisms in terms of number and biomass in most
terrestrial ecosystems, presenting high local and regional richness, are
taxonomically and ecologically well know and are sensitive to
environmental changes. The methodology used to capture ants depends on
the habitat studied and the question to be answered. The aim of this study
was to assess the response of ant communities to land use in the western
region of the Amazon, comparing two methods: winkler and pitfall. Ants
were captured from six different land use systems (primary forest, secondary
old forest, secondary young forest, agroforestry, agriculture and pasture),
representing an intensity of land use gradient, in Benjamin Constant, AM,
Brazil. Samples were collected using the protocol winkler and pitfall traps
baited with human feces. A total of 394 species were captured belonging to
63 genera and nine subfamilies of ants: Amblyoponinae (three species),
Dolichoderinae (29 species), Ecitoninae (eight species), Ectatomminae (23
species), Formicinae (35 species), Myrmicinae (239 species), Ponerinae (44
species), Proceratinae (two species) and Pseudomyrmecinae (11 species).
The Pheidole genus was the richest in species, contributing 19.5% of the
total diversity. The pitfall methodology presented 163 exclusive species and
winkler presented 110 exclusive species, and 121 species were contemplated
in both methodologies. The community structures differ in relation to
systems of land use for the ants collected using winkler (ANOSIM, R = 0.42,
p <0.001) and pitfall (ANOSIM, R = 0.37, p <0.001). Most of the observed
patterns differ between the methodologies. To better understand the structure
of the ants communities in response to intensification of land use, it is
suggested to collect data from more than one methodology to determine the
conversion of primary forest. The two methods showed different results
regarding the number of species in each system and species shared with the
primary forest, resulting in different values of impact and conservation value
of each system of land use. A joint analysis of various community standards
including wealth, dominance, composition, among others, is recommended
to better understand patterns of change in community structure.
Key words: tropical forest, Insecta, species richness, pitfall, winkler.
150
1 INTRODUÇÃO
Grande parte das áreas desmatadas da Amazônia são caracterizadas
por mosaicos formados por diferente tipos de vegetação, sistemas e
intensidade de uso da terra, apresentando áreas com tempo de abandono
diferenciado (VASCONCELOS, 1999). A maioria das espécies de formigas
vive em colônias estacionárias e não se movem prontamente entre habitats
(ALONSO & AGOSTI, 2000), sendo ideais para o estudo da mudança de
uso da terra nestes mosaicos.
As formigas são consideradas boas bioindicadoras por apresentar
características como alta riqueza local e regional, ampla distribuição
geográfica (ALONSO & AGOSTI, 2000), apresentam a biologia
(HÖLLDOBLER & WILSON, 1990) e taxonomia muito estudadas
(BOLTON, 1995, FERNÁNDEZ, 2003) e são sensíveis as mais diversas
fontes e níveis de impacto ambiental (MAJER, 1983; CARVALHO &
VASCONCELOS, 1999; WATT et al., 2002).
Alguns sistemas são mais prejudiciais a fauna de formigas do que
outros. Sistemas agroflorestais sombreados podem abrigar grande
quantidade de formigas de floresta (BOS et al., 2007), enquanto que a
abertura de clareiras pode acarretar na redução em menos da metade das
espécies de formigas (VASCONCELOS, 1999), comparando com floresta.
A partir do trabalho de Majer, (1992) muitos estudos foram
realizados no Brasil, utilizando as formigas como indicadoras. A maior
frequência e abundância de formigas é encontrada em pitfall quando
comparado com extração de winkler e berlese em floresta semidecídua
úmida (SABU & SHIJU, 2010). Delabie et al. (2000) estudando 17 métodos
de coleta para formigas em cacao sombreado, verificaram que o método
mais eficiente para coleta de formigas de serapilheira é a de winkler,
recomendando também o uso de pitfall. Parr & Chown (2001) testaram a
captura de formigas utilizando pitfall e winkler e obtiveram maior eficiência
amostral utilizando pitfall, no entanto o estudo foi realizado em savana.
151
Muitos autores utilizam combinações de metodologias para aumentar a
eficiência de captura dos formicídeos (LONGINO & COLWEEL, 1997;
VASCONCELOS, 1999) e as respostas são diferenciadas dependendo do
habitat.
O objetivo do trabalho foi estudar a estrutura da comunidade de
formicídeos, em seis sistemas de uso da terra, comparando duas
metodologias: winkler e pitfall. A hipótese testada é que a comunidade das
formigas apresenta diminuição da riqueza conforme ocorre intensificação do
uso da terra, independente da metodologia estudada.
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Caracterização e seleção de áreas
A área de estudo está localizada no município de Benjamin
Constant, noroeste da Amazônia, na tríplice fronteira com o Brasil,
Colômbia e Peru, com coordenadas geográficas 4º21’ e 4º26’ Sul e 69º36’ e
70º01’ Oeste. As áreas incluem as comunidades de Guanabara II, Nova
Aliança e a cidade de Benjamin Constant, situada a aproximadamente 1.100
Km a oeste de Manaus, no Alto do Rio Solimões (ANEXO A). Essa região é
de difícil acesso e, devido a isso, apresenta relativamente pouca intervenção
humana, quando comparado com outras regiões amazônicas. As
comunidades indígenas das etnias Ticunas e Cocamas estão localizadas
nestas áreas por 22 anos e estão organizados em associações que praticam a
agricultura de pequena escala (shifting cultivation), sistema agroflorestal e
extração vegetal, esses sistemas se apresentam em um mosaico de cultivos
agrícolas, florestas primárias e secundárias, sem uso de fertilizantes,
corretivos ou produtos fitossanitários (FIDALGO et al., 2005). A área
representa um dos mais importantes “hotspot” em termos de
agrobiodiversidade.
152
Grids quadrados foram definidos em cada um desses três sítios. Grids
01 e 02 foram localizados na Guanabara II; grids 03, 04 e 05 em Nova
Aliança e o grid 06 foi localizado na cidade de Benjamin Constant. Cada
grid foi dividido em quatro transectos, com quatro pontos de amostragem
cada, a distância comum entre cada ponto foi de 100 m, totalizando 16
pontos por grid, sendo alguns pontos localizados no meio de dois pontos já
marcados.
As amostras foram coletadas em seis sistemas de uso do solo,
constituindo um gradiente de intensidade de uso da terra: floresta primária,
floresta secundária em estado avançado de regeneração (floresta secundária
velha), floresta secundária em estado inicial de regeneração (floresta
secundária nova), agrofloresta, agricultura e pastagem (APÊNDICE A)
(Tabela 1), mais informações sobre a classificação de cada sistema pode ser
adquirida em Fidalgo et al. (2005) e Moreira et al. (2009).
O clima da região é úmido a super úmido af (Köppen), sem uma
estação seca e com uma temperatura média anual e precipitação de 25,7ºC e
2,562 mm, respectivamente. A precipitação nos meses secos é superior a 100
mm, e os picos de chuva ocorrem de dezembro a abril.
Tabela 1. Caracterização e número de pontos coletados em seis sistemas de
uso da terra, utilizando duas metodologias, nas três áreas do
município de Benjamin Constant, Amazonas, Brasil
Pontos
amostrados
Sistema de uso
da terra
Caracterização
Pitfall Winkler
Floresta primária Vegetação primária de floresta
Amazônica de terra firme, sem
ocorrência de desflorestamento ou
retirada de material lenhoso.
20 20
Floresta
secundária velha
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme
após 5 anos de regeneração.
7 10
Floresta
secundária nova
Vegetação secundária resultante de
floresta Amazônica de terra firme
com até 5 anos de regeneração.
29 30
“...continua...”
153
Tabela 1. Continuação
Pontos
amostrados
Sistema de uso
da terra
Caracterização
Pitfall Winkler
Agrofloresta Sistema agroflorestal combinando
árvores frutíferas, como o cupuaçu e
a pupunha e arbustos com a presença
de árvores da floresta original.
7 10
Agricultura Sistema de cultivo misto, com
culturas anuais ou semiperenes, onde
a mandioca, milho e banana são
predominantes.
15 14
Pastagem Área destinada a produção animal,
coberta por gramíneas, com
predominância de capim imperial
Axonopus scoparius (Flügge) Kuhlm.
13 13
2.2 Coleta pela metodologia de pitfall
As formigas foram amostradas usando pitfall (19 cm de diâmetro, 11
cm de profundidade) enterrados ao nível do solo, iscado com fezes humanas
(APÊNDICE B). A isca de fezes foi utilizada devido ao experimento fazer
parte de outro que focou besouros detritívoros. Dentro de cada armadilha foi
adicionado 250 ml de solução salina + detergente. Três armadilhas foram
colocadas em cada ponto amostral, com 2,0 m de distância entre elas.
As coletas foram realizadas na estação de chuva entre março a abril de
2004. As armadilhas ficaram instaladas por um período de 24 horas. Após, o
conteúdo de cada armadilha foi acondicionado em saco plástico com os
dados de procedência e levados ao Laboratório de Ecologia e Conservação
de Invertebrados da Universidade Federal de Lavras. No laboratório cada
amostra foi triada, as formigas foram montadas em alfinetes entomológicos,
e as espécies foram identificadas pelo taxonomista Dr. Jacques Delabie.
154
2.2 Coleta pela metodologia de winkler
As formigas foram coletadas utilizando a metodologia de extração de
winkler, descrita por Bestelmeyer et al. (2000). Em cada ponto amostral
foram retiradas três amostras de 1m
2
de serapilheira, separadas por 2,0 m de
distância. As amostras foram peneiradas e colocadas no extrator por 72 horas
para extração das formigas (APÊNDICE C).
As coletas foram realizadas na estação de chuva de março a abril de
2004. Após a extração, as amostras foram acondicionadas em saco plástico
com os dados de procedência e levados ao Laboratório de Entomologia
Florestal da Universidade Federal de Lavras. No laboratório cada amostra foi
triada, as formigas foram montadas em alfinetes entomológicos, e as
espécies foram identificadas pelo taxonomista Dr. Jacques Delabie.
2.3 Análise dos dados
Foram utilizados modelos lineares generalizados (GLM), com
distribuição de erros tipo poisson, para avaliar as diferenças na riqueza de
espécies em cada tipo de sistema de uso da terra, tendo a riqueza total das
espécies como variável resposta e os diferentes sistemas como variável
determinante, para cada tipo de metodologia. Para avaliar as possíveis
diferenças no número de espécies, efetuou-se uma análise de contraste.
Foram utilizados também modelos lineares generalizados (GLM), com
distribuição de erros tipo poisson, para avaliar as diferenças na riqueza de
espécies entre as metodologias, tendo a riqueza total das espécies como
variável resposta e as diferentes metodologias como variável determinante.
Para avaliar as possíveis diferenças no número de espécies, efetuou-se uma
análise de contraste. Todas as análises foram efetuadas utilizando-se o
software R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2007).
155
A curva de acumulação de espécies foi construída utilizando o Sobs
(Mao Tau) baseado no número de indivíduos, com o intervalo de confiança
±95% (COLWELL et al., 2004). Os cálculos das estimativas de riqueza
foram realizados com auxílio do programa EstimateS 7.5 (COWELL, 2005).
Para verificar diferenças na composição da comunidade dos
formicídeos entre e dentro dos diferentes sistemas de uso da terra e entre as
metodologias utilizadas, foi realizada uma análise “nonmetric
multidimensional scaling” (NMDS). A ordenação foi feita utilizando-se
dados de presença e ausência estandardizados como indicadores da
importância da espécie em cada sistema de uso e empregando-se o índice de
Bray-Curtis como medida de similaridade entre pontos. Para verificar
diferenças significativas na estrutura da comunidade, entre os diferentes
tipos de sistemas de uso da terra, foi realizada uma análise de similaridade
(ANOSIM) (CLARKE & WARWICK, 2001). Essas análises foram feitas
utilizando-se o programa Past (HAMMER et al., 2001).
3 RESULTADOS
3.1 Padrões de diversidade
Foram coletadas 394 espécies, pertencentes a 63 gêneros e nove
subfamílias de formigas: Amblyoponinae (três espécies), Dolichoderinae (29
espécies), Ecitoninae (oito espécies); Ectatomminae (23 espécies),
Formicinae (35 espécies), Myrmicinae (239 espécies), Ponerinae (44
espécies), Proceratinae (duas espécies), Pseudomyrmecinae (11 espécies). O
gênero Pheidole foi o mais rico em espécies, contribuindo com 19,5% da
diversidade total (APÊNDICE D).
A metodologia de pitfall apresentou 163 espécies exclusivas e a de
winkler 110 espécies exclusivas e 121 espécies foram contempladas em
ambas metodologias. Pela metodologia de winkler o maior número médio de
156
espécies foi encontrado na floresta primária. As florestas secundárias, a
agrofloresta e a agricultura não apresentam diferença no número de espécies
capturadas, mas estas foram superiores em número de espécies da pastagem
(2 = 64,13; = 0,05). A metodologia de pitfall não apresentou diferença
significativa no número de médio de espécies entre a floresta primária, a
floresta secundária nova e a agrofloresta. Esses sistemas apresentaram valor
superior que a agricultura. O menor número de espécies foi para encontrado
na floresta secundária velha e a pastagem (2 = 41,30; = 0,05). (Figura 1).
Winkler
FP FSV FSN AF AG P
Número de espécies (média + SE)
0
5
10
15
20
25
a
b
c
b
b
b
2 = 64.13
< 0.05
Pitfall
FP FSV FSN AF AG P
a
a
a
b
c
c
2 = 41.30
< 0.05
Figura 1. Número de espécies de formicídeos (média + SE) entre diferentes
sistemas de uso da terra, mediante a análise de contraste,
utilizando duas metodologias de coleta, Benjamin Constant, Am.
FP = floresta primária, FSV = floresta secundária velha, FSN =
floresta secundária nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P
= pastagem. Letras iguais em cada figura não apresentam
diferença significativa (p<0,05)
3.2 Padrões da estrutura da comunidade
A estrutura da comunidade apresentou diferença em relação aos
sistemas de uso da terra para as formigas coletadas com winkler (ANOSIM,
R = 0,42; p<0,001) e pitfall (ANOSIM, R = 0,37; p<0,001) (Figura 2). Pelo
NMDS, na metodologia de winkler, visualiza-se os grupos de pontos
formados prioritariamente por pontos de mesmo sistema. Na metodologia de
pitfall, encontra-se o mesmo padrão. (Figura 2). A floresta secundária nova
157
não se diferenciou da agrofloresta e da agricultura. Todos os outros sistemas
apresentaram diferença na estrutura da comunidade nas duas metodologias
(Tabela 3).
Tabela 3. Comparações de análise de similaridade (ANOSIM) e valores de R
para a comunidade de formicídeos, coletados duas
metodologias, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil (*p<0,05)
Sistema de uso da terra Winkler
Pitfall
Agricultura X Agrofloresta
0,36* 0,57*
Agricultura X Floresta secundária nova
-0,03 -0,05
Agricultura X Floresta secundária velha
0,62* 0,56*
Agricultura X Floresta primária
0,65* 0,60*
Agricultura X Pastagem
0,28* 0,61*
Agrofloresta X Floresta secundária nova
0,12 0,10
Agrofloresta X Floresta secundária velha
0,55* 0,20*
Agrofloresta X Floresta primária
0,34* 0,21*
Agrofloresta X Pastagem
0,47* 0,66*
Floresta secundária nova X Floresta secundária velha
0,70* 0,27*
Floresta secundária nova X Floresta primária
0,48* 0,58*
Floresta secundária nova X Pastagem
0,34* 0,42*
Floresta secundária velha X Floresta primária 0,76* 0,31*
Floresta secundária velha X Pastagem
0,62* 0,55*
Floresta primária X Pastagem
0,81* 0,79*
158
Winkler
NMDS Eixo 1
Eixo 2
-3
-2
-1
0
1
2
Floresta primária
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
Agricultura
Pastagem
Stress: 0.24
-3 -2 -1 0 1 2 3
-3
-2
-1
0
1
2
Stress: 0.22
Pitfall
Figura 2. “Nonmetric multidimensional scaling” (NMDS) segundo a
presença e ausência para a comunidade de formícideos,
coletados com duas metodologias, em seis sistemas de uso da
terra, Benjamin Constant, AM, Brasil
3.3 Comparação das metodologias
A metodologia de winkler apresentou maior número de espécies de
formigas por amostra que a de pitfall na floresta primária (2 = 5,55; <
0,05) e na floresta secundária velha (2 = 5,61; < 0,05). Os outros sistemas
não apresentaram diferença entre as metodologias utilizadas (Figura 3). A
159
metodologia de pitfall capturou 284 espécies, enquanto a de winkler
contemplou 231 espécies.
Floresta primária
Espécies por amostra (média + SE)
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Agrofloresta
0 5 10 15 20 25
Agricultura
0 5 10 15 20 25
Pastagem
Pitfall
Winkler
Pitfall
Winkler
Pitfall
Winkler
b
a
b
a
a
a
a
a
a
a
a
a
Figura 3. “Número de espécies (média + SE) de formicídeos coletados com
duas metodologias, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Letras iguais dentro de cada sistema não
apresentam diferença significativa pela análise de contraste
(p<0.05)
A curva de acumulação de espécies foi maior para a metodologia de
winkler na floresta secundária velha. A metodologia de pitfall apresentou
160
mais espécies na floresta secundária nova e os outros sistemas não
apresentaram diferença entre a acumulação de espécies ao nível confiança de
95%. Apesar do grande número de espécies, nenhuma curva alcançou a
assíntota (Figura 4).
Floresta primária
0
50
100
150
200
Floresta secundária velha
Floresta secundária nova
Número de espécies
0
50
100
150
200
Agrofloresta
Agricultura
Amostras
0 5 10 15 20 25 30
0
50
100
150
200
Pastagem
0 5 10 15 20 25 30
Pitfall
Winkler
Figura 4. Curva de acumulação de espécies de formicídeos, coletados com
duas metodologia, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil. Linha pontilhada indica o intervalo de
confiança (95%)
161
Ocorreu diferença entre a estrutura da comunidade dos formicídeos
coletados com winkler e pitfall para todos os sistemas de uso da terra (Figura
5): floresta primária (ANOSIM, R = 0,80; p<0,001), floresta secundária
velha (ANOSIM, R = 0,48; p<0,001), floresta secundária nova (ANOSIM, R
= 0,52; p<0,001), agrofloresta (ANOSIM, R = 0,85; p<0,001), agricultura
(ANOSIM, R = 0,73; p<0,001) e pastagem (ANOSIM, R = 0,50; p<0,001).
-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
Floresta primária
NMDS Eixo 1
Eixo 2
-1.5
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
Stress: 0.22
Stress: 0.15
Floresta secundária velha
-1.5
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
Floresta secundária nova
Stress: 0.21
Agrofloresta
Stress: 0.16
-2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
-1.5
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
Stress: 0.18
Agricultura
Pastagem
Stress: 0.17
Pitfall
Winkler
Figura 5. “Nonmetric multidimensional scaling” (NMDS) segundo a
presença e ausência para a comunidade de formícideos,
coletados com duas metodologias, em seis sistemas de uso da
terra, Benjamin Constant, AM, Brasil
162
As duas metodologia apresentaram mais espécies compartilhadas
com a floresta primária do que não compartilhadas para todos os sistemas. A
metodologia de winkler apresentou maior porcentagem de espécies
compartilhadas com a floresta primária do que a de pitfall para todos os
sistemas de uso da terra. Conforme o método escolhido tem-se diferentes
porcetagem de espécies compartilhadas com a floresta primária para os
mesmos sistemas (Figura 6).
Com a transformação da floresta primária para floresta secundária ou
agrofloresta ocorre uma perda média de 41% das espécies de floresta,
quando se considera a metodologia de pitfall e de 13% quando se usa
winkler. Com a transformação para agricultura ou pastagem ocorre uma
perda de 41% das espécies para pitfall e de 11% para winkler das espécies da
floresta primária (Figura 6).
Pitfall
Porcentagem de espécies
0 20 40 60 80
Pastagem
Agricutura
Agrofloresta
Floresta secundária nova
Floresta secundária velha
0 20 40 60 80
Winkler
Compartilhada com a floresta primária
Não compartilhada
Figura 6. Porcentagem de espécies de formicídeos compartilhadas e não
compartilhadas com a floresta primária coletados com duas
metodologias, em seis sistemas de uso da terra, Benjamin
Constant, AM, Brasil
163
4 DISCUSSÃO
4.1 Sistema de uso da terra na estrutura da comunidade de formigas
O padrão de riqueza de espécies com a intensidade de uso da terra,
foi mais consistente no método de winkler, com a floresta primária
apresentando mais espécies por amostra, a pastagem menos espécies e os
outros sistemas não se diferenciando. O número de espécies como indicador
de impacto de uso da terra utilizando pitfall iscada com fezes não foi
adequado para explicar mudança do uso da terra neste estudo. A isca
utilizada neste trabalho pode ter sido responsável por este resultado, visto
que não é a isca padrão para coleta de formícideos.
A abertura de clareiras na floresta Amazônica resulta em uma
significante diminuição da riqueza de formigas e mudança na composição
(VASCONCELOS, 1999). O número médio de espécies encontrado na
pastagem foi em torno da metade do encontrado na florestra primária.
A estrutura da comunidade apresentou resposta muito semelhante
quanto a intensidade de uso da terra para as duas metodologias utilizadas.
Olson (1991) também verificou pouco efeito sobre as diferenças devido a
eficácia ou tendência do tipo de amostragem entre pitfall ou amostras de
serapilheira. A estrutura da comunidade foi mais consistente para inferir
sobre as mudanças no uso da terra do que o número de espécies,
corroborando com Neves et al. (2010) que verificaram que a composição da
comunidade pode ser melhor do que a riqueza de espécies para inferir sobre
a qualidade do habitat em florestas tropicais.
4.2 Comparação de metodologias
164
Poucos trabalhos relatam números superiores de espécies ao
encontrado em nosso trabalho (LONGINO et al., 2002). Este estudo,
juntamente com o levantamento de formigas de subsolo com uso de berlese e
monólitos (TSBF) (dados não publicados) resulta na maior base de dados de
formigas para a região do Alto Solimões.
Ivanov & Keiper (2009) verificaram maior número de espécies em
amostras de winkler comparando com pitfall em fragmentos florestais. Em
nosso trabalho encontramos diferença média de espécies por amostra entre
metodologias somente para os dois sistemas menos perturbados: floresta
primária e floresta secundária velha, com valores superiores no método de
winkler. A maior estruturação da vegetação nesses dois locais de coleta pode
ter influenciado negativamente a captura em pitfall, quando comparado com
winkler, visto que a maior estruturação da vegetação, influencia
negativamente a captura das formigas diminuindo a diversidade (LASSAU
& HOCHULI, 2004).
Semelhante ao observado em nosso trabalho, Ivanov & Keiper
(2009) encontraram valores diferenciados na curva de acumulação de
espécies entre pitfall e winkler, enquanto o número de incidência não
apresentou diferença entre as metodologias utilizadas. O grande número de
espécies singletons e doubletons pode ter auxiliado a não estabilização da
curva.
As formigas capturada com as diferentes metodologias apresentam a
estrutura da comunidade diferenciada, indicando uma complementariedade
das metodologias, com isso corroboramos com Delabie et al. (2000), que
indicaram a metodologia de winkler como a melhor forma de amostragem
de formigas de serapilheira e aconselharam como forma complementar o uso
de pitfall.
Apesar dos resultados aqui expostos, ressalta-se que para a escolha
da metodologia deve-se levar em consideração o ambiente estudado, visto
que comparando pitfall e amostras de serapilheira em savanas, a primeira é
mais eficiente (PARR & CHOWN, 2001), enquanto que em florestas
165
tropicais amostras de serapilheira capturam mais gêneros e espécies
(OLSON, 1991). Estes resultados podem ser devido ao aumento da
probabilidade de captura com o uso de pitfall com aumento da abertura do
habitat (MELBOURNE, 1999), visto que a maior diversidade pela
metodologia de pitfall é verificada em locais com baixa complexidade
(LASSAU & HOCHULI, 2004), no entanto este padrão é observado para
sistemas áridos. Neste trabalho a maior diversidade para ambas
metodologias foi relatada nos sistema mais complexos, o que condiz com
trabalho realizado na Amazônia (VASCONCELOS, 1999).
A escolha da metodologia, assim como o parâmetro da comunidade
adotado a ser considerado é fundamental para inferir sobre o ambiente,
principalmente quando o foco é o valor de conservação, visto que de acordo
com cada metodologia, tem-se diferenças nos resultados sobre a perda das
espécies de floresta primária com a intensificação do uso da terra.
5 CONCLUSÕES
Para a melhor compreensão da estrutura da comunidade de formigas
em função da intensificação do uso da terra é indicada a coleta com mais de
uma metodologia, para inferir sobre a conversão da floresta primária. As
duas metodologias apresentam resultados diferenciados quanto ao número de
espécies e espécies compartilhadas com a floresta primária, resultando em
valores diferenciados do impacto do uso da terra e do valor de conservação
de cada sistema de uso da terra.
Recomenda-se também a análise conjunta de vários padrões da
comunidade como riqueza, dominância e composição, entre outros para
melhor compreender os padrões na mudança da estrutura da comunidade.
166
6 REFERÊNCIAS
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170
APÊNDICE
Página
APÊNDICE A. Sistemas de uso da terra, amostrados em Benjamin
Constant, Am, Brasil. Floresta primária (A), floresta secundária velha
(B), floresta secundária nova (C), agrofloresta (D), Agricultura (E) e
pastagem (F) ...........................................................................................
171
APÊNDICE B. Armadilha de pitfall, utilizada, em Benjamin Constant,
Am, Brasil. Vista frontal (A), Vista de cima ..........................................
172
APÊNDICE C. Metodologia de winkler utilizada para captura de
formigas, em Benjamin Constant, Am, Brasil. Metro quadrado com
serapilheira (A), início da rapagem da serapilheira (B), inserção do
material na peneira (C), solo rapado (D), peneiração (E),
armazenamento da serapilheira peneirada em saco de transporte (F),
saco de tela com o material peneirado dentro do extrator (E),
extratores de winkler pendurados no varal (F) .......................................
173
APÊNDICE D. Freqüência de espécies da família Formicidae em seis
sistemas de uso da terra, utilizando duas metodologias de coleta,
Benjamin Constant, AM. FP = floresta primária, FSV = floresta
secundária velha, FSN = floresta secundária nova, AF = agrofloresta,
AG = agricultura, P = pastagem .............................................................
175
171
APÊNDICE A. Sistemas de uso da terra, amostrados em Benjamin Constant,
Am, Brasil. Floresta primária (A), floresta secundária velha
(B), floresta secundária velha (C), agrofloresta (D),
Agricultura (E) e pastagem (F)
172
APÊNDICE B. Armadilha de pitfall, utilizada, em Benjamin Constant, Am,
Brasil. Vista frontal (A), Vista de cima (B)
173
APÊNDICE C. Metodologia de winkler utilizada para captura de formigas,
em Benjamin Constant, Am, Brasil. Metro quadrado com
serapilheira (A), início da rapagem da serapilheira (B),
174
inserção do material na peneira (C), solo rapado (D),
peneiração (E), armazenamento da serapilheira peneirada em
saco de transporte (F), saco de tela com o material peneirado
dentro do extrator (E), extratores de winkler pendurados no
varal (F)
175
APÊNDICE D. Freqüência de espécies da família Formicidae em seis sistemas de uso da terra, utilizando duas
metodologias de coleta, Benjamin Constant, AM. FP = floresta primária, FSV = floresta secundária velha,
FSN = floresta secundária nova, AF = agrofloresta, AG = agricultura, P = pastagem
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Subfamília Amblyoponinae
Amblyopone orizabana
- - - - - - 1 1 - - - -
Prionopelta sp.1
1 - - - 1 - 2 - 2 - - -
Prionopelta sp.2
- - - - - - 4 - - 1 2 -
Subfamília Dolichoderinae
Azteca sp.1 gp. chartifex
1 - 2 1 - - - - 1 - - -
Azteca sp.2
- - - - - - - - 1 - - -
Azteca sp.3
- - - - - - 1 - - - - -
Azteca sp.4
1 - - - - - - - - - - -
Azteca sp.5
1 - - - - - - - - - - -
Azteca sp.6
1 - - - - - - - - - - -
Dolichoderus abruptus
- - - 2 - - - - - - - -
Dolichoderus attelaboides
1 - - 2 - - - - - - - -
Dolichoderus bidens
6 1 5 2 - 1 - - 1 - - -
Dolichoderus cogitans
1 - - - - - - - - - - -
Dolichoderus decollatus
3 - - - - - - - - - - -
Dolichoderus ferrugineus
- - 1 - - - - - - - - -
Dolichoderus imitator
3 - - - - - 3 1 - 1 - -
Dolichoderus lutosus
- - - 1 - - - - - - - -
Dolichoderus monacis bispinosus
2 2 1 3 - 2 - 1 1 - - 1
Dolichoderus quadridenticulatus
- 1 2 1 - 1 - - - - - -
Dolichoderus rugosus
3 - 1 - - - - - - - - -
...”continua”...
176
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Dolichoderus septemspinosus
- 1 - - - - - - - - - -
Dolichoderus sp.1 gp. bidens
- - 1 1 - - - - - - - -
Dorymyrmex sp.1
- 1 2 1 7 - - - - - - -
Forelius sp.1
- - 1 - - - - - - - - -
Linepthema humile
- - 2 - 2 - - - - 1 - -
Linepithema sp.1
2 2 11 5 5 6 1 - 6 5 - 3
Linepithema sp.2
1 3 14 5 6 1 - - - - 2 -
Linepithema sp.3
- - 1 2 2 - - - - - - -
Linepithema sp.4
- - - 1 - - - - - - - -
Linepithema sp.5
- - - 1 - - - - - - - -
Linepithema sp.6
1 - - - - - - - - - - -
Tapinoma melanocephalum
1 - - - - 1 3 - 3 2 1 1
Subfamília Ecitoninae
Cheliomyrmex megalonyx
- - 4 - - - - - - - - -
Eciton hamatum
1 - - - - - - - - - - -
Eciton mexicanum
- - - - - - - 2 1 - - -
Eciton quadriglume
1 - - - - - - - - - - -
Labidus coecus
1 - 1 1 2 3 - - - 1 - -
Labidus praedator
3 - 1 2 2 - - - - 1 - 1
Neivamyrmex diana
- - - - 1 - - 1 1 - - -
Nomamyrmex hartigi
1 - - - - - 1 1 - - - -
Subfamília Ectatomminae
Ectatomma brunneum
2 3 25 6 15 10 1 2 18 3 6 2
Ectatomma lugens
3 - - 1 - - - - - - - -
...”continua”...
177
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Ectatoma morgani
4 - 2 - - - - - - - - -
Ectatomma suzanae
- - - - - - 3 1 - 1 - -
Ectatomma tuberculatum
3 - 4 3 1 - 1 1 1 1 - -
Gnamptogenys aculeaticoxai
- - 1 - - - - - - - - -
Gnamptogenys acuminata
3 - - - - - - - - - - -
Gnamptogenys gracilis
- - - 5 - - 4 - - 1 - -
Gnamptogenys haenschi
1 - 1 - 1 - - - - - - -
Gnamptogenys horni
1 - - - - - - - 2 - - -
Gnamptogenys minuta
- - - - - - - - 2 - 1 -
Gnamptogenys moelleri
1 - - - - - 1 - 1 - 1 -
Gnamptogenys simulans
- - - - - - 1 1 2 - - -
Gnamptogenys striatula
3 - 2 - - - - - - - - -
Gnamptogenys sulcata
- 1 - 2 - - - - - 1 - -
Gnamptogenys tortuolosa
10 1 7 5 3 1 - - - - - 1
Gnamptogenys sp.1 gp. minuta
- - - - - - - 1 1 - - -
Gnamptogenys sp.2 prox. acuminata
4 1 6 3 1 - - - 1 - - -
Gnamptogenys sp.3
- - - - - - 1 1 - - - -
Gnamptogenys sp.4 prox. horni
2 - 1 1 1 - 4 1 8 7 3 1
Gnamptogenys sp.5 prox. sulcata
1 - - - - - - - - - - -
Typhlomyrmex rogenhoferi
- - - - - - 2 - - - - 2
Typhlomyrmex sp.1
- - - - - - 2 - - - 1 -
Subfamília Formicinae
Acropyga smithii
5 - - - - - - - - - - -
Acropiga sp.1
1 - 2 - - - 1 - - - - -
...”continua”...
178
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Brachymyrmex sp.1
1 - 3 - 2 1 1 2 4 1 2 1
Brachymyrmex sp.2
4 - - - 2 - 1 1 1 - - -
Brachymyrmex sp.3
- - - - 1 1 1 - - - - -
Brachymyrmex sp.4
- - 1 1 4 3 - - - - 2 -
Brachymyrmex sp.5
- 1 1 - - - - - - 1 1 -
Brachymyrmex sp.6
- - - - - - - - - - 1 -
Brachymyrmex sp.7
- - - - - - - - - - - 4
Brachymyrmex sp.8
1 - - - - - - - 8 - - -
Brachymyrmex sp.9
1 - - - - - - - - - - -
Camponotus atriceps
2 - - 1 - - - - - - - -
Camponotus balzani
- 1 2 - 1 - - - - - - -
Camponotus bidens
- - 1 1 - - - 2 - - - -
Camponotus crassus
- 1 17 3 10 8 1 - 8 - 3 3
Camponotus femoratus
4 - 1 - - - 1 - - - - -
Camponotus lespesii
4 - - 1 - - - - - - - -
Camponotus melanoticus
1 - - 1 - 1 - - - - - -
Camponotus renggeri
2 - 2 1 - - - - - - - -
Camponotus rufipes
1 1 2 - 1 10 - - - - - -
Camponotus sanctaefidei
- - - - - - - 1 - - - -
Camponotus sexguttatus
1 3 16 4 3 3 - - - - - -
Camponotus sp.1
3 4 15 3 7 - 2 1 - 3 1 -
Camponotus sp.2
- - - - - - - - 2 - - -
Gigantiops destructor
2 - 1 1 - - - - - - - -
Paratrechina fulva
9 4 12 4 5 - 12 1 17 4 5 1
...”continua”...
179
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Paratrechina sp.1
- - - - - - 2 5 1 1 - -
Paratrechina sp.2
- 1 1 1 - - 1 1 - - - -
Paratrechina sp.3
- - - - - - 2 1 - - - -
Paratrechina sp.4
7 3 8 2 3 - 2 - - 3 1 1
Paratrechina sp.5
- 2 3 1 1 - 1 - - - - -
Paratrechina sp.6
- 1 - - - - 5 - 3 1 - -
Paratrechina sp.7
5 3 6 3 1 1 - - - - - -
Paratrechina sp.8
- - 1 - - - - - - - - -
Paratrechina sp.9
- - 1 - - - - - - - - -
Subfamília Myrmicinae - - - - - - - - - - - -
Acanthognatus stipulosus
- - - - - - - 1 1 - - -
Acromyrmex coronatus
1 1 5 1 1 - - - 1 - 1 -
Adelomyrmex sp.1
- - - - - - 1 - - - - -
Adelomyrmex sp.2
- - - - - - 1 - - - - -
Adelomyrmex sp.3
- - - - - - - - 1 - - -
Apterostigma avium
1 - - - - - - - 1 1 - -
Apterostigma mandidiense
- - - - - - - - 1 - - -
Apterostigma urichii
2 2 2 1 2 1 - - - - - -
Apterostigma sp.1
- - - - - - 3 - - 1 - -
Apterostigma sp.2
1 - 3 - 1 - - 1 2 - - 1
Apterostigma sp.3
- - 1 - - - - - - - - -
Apterostigma sp.4
- - 1 - - - - - - - - -
Apterostigma sp.5 complexo pilosum
1 - - 1 1 - 1 - 1 2 1 -
Atta sp.1
- - - 1 - - - - - - - -
...”continua”...
180
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Atta sp.2
- - 1 - - - - - - - - -
Atta sp.3
- 1 3 5 3 4 - - - - - -
Blepharidatta brasiliensis
4 - 2 1 1 - 9 - 2 5 1 1
Cardiocondyla minutior
- - 3 2 1 2 - - 1 - - 1
Cardiocondyla sp.1
- - - - - 3 - - - - - -
Carebara urichi
2 - 1 - 1 - - - - - 1 -
Carebara sp.1
- - - - - - - - - 1 - -
Carebara sp.2
- 1 1 - - - - - - - - -
Cephalotes atratus
- - - - 1 1 - - - - - -
Cephalotes grandinosus
- - - - - - 1 - - - - -
Cephalotes maculatus
1 - - - - - - - - - - -
Cephalotes minutus
- - - - - - - - - - 2 -
Cephalotes opacus
1 - 1 1 - - - - - - - -
Cephalotes placidus
- - - - - - - - 1 1 - -
Cephalotes sp.1
- - 1 - - - - - - - - -
Cyphomyrmex hamulatus
3 - 3 1 1 - 2 3 - - - 2
Cyphomyrmex laevigatus
- - - - - - 5 - 4 2 - -
Cyphomyrmex peltatus
4 - - - 1 - 8 - 2 - 4 -
Cyphomyrmex salvini
- - 1 - - - 1 1 5 - - 2
Cyphomyrmex sp.1 gp rimosus
- - - - - - 8 - 3 4 1 -
Cyphomyrmex sp.2 gp rimosus
1 3 13 2 8 9 1 2 14 2 8 7
Cyphomyrmex sp.3 gp rimosus
2 4 21 5 13 9 1 1 20 5 10 7
Cyphomyrmex sp.4 gp rimosus
- - - - - - - 3 - - - 1
Cyphomyrmex sp.5 gp rimosus
- 1 4 1 4 - - - - - - -
...”continua”...
181
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Cyphomyrmex sp.6
- 1 - - - - - - - - - -
Cyphomyrmex sp.7
- 1 2 - - - - - - - - -
Crematogaster abstinens
3 1 2 4 3 - - 1 - 1 1 -
Crematogaster acuta
2 - 1 1 - - - - - - - -
Crematogaster brasiliensis
3 1 10 2 - 5 - - - - - -
Crematogaster carinata
1 - - - - - - - - - - -
Crematogaster curvispinosa
- - - - - - 2 - 6 3 1 3
Crematogaster distans
2 - - - - - 2 - - - - -
Crematogaster erecta
- - - - - - 1 - 2 - 1 -
Crematogaster limata
- - - - - 1 9 1 7 6 - 2
Crematogaster longispina
- - - 2 1 - 2 3 - - - -
Crematogaster nigropilosa
- - - - - - 2 - 4 2 2 1
Crematogaster tenuicula
- - - - - - 15 - 9 7 3 2
Crematogaster sp.1
- - 1 1 - - - - - - - 1
Crematogaster sp.2 complexo limata
- - - - - - 2 1 1 1 2 -
Crematogaster sp.3 prox. sumichrasti
- - - - - - 1 2 1 - - -
Crematogaster sp.4
3 2 8 - 4 2 - - - - - -
Crematogaster sp.5
2 - 1 - - - - - - - - -
Crematogaster sp.6
1 2 1 1 4 2 - - - - - -
Crematogaster sp.7
- - 1 2 1 1 - - - - - -
Crematogaster sp.8
13 - 8 1 2 2 - - - - - -
Crematogaster sp.9
- 1 1 - - - - - - - - -
Crematogaster sp.10
- - 2 - - - - - - - - -
Crematogaster sp.11
1 - 1 - - - - - - - - -
...”continua”...
182
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Crematogaster sp.12
- - 1 - - - - - - - - -
Crematogaster sp.13
- - 1 2 - - - - - - - -
Hylomyrma balzani
1 - 2 1 - - - - - - - -
Hylomyrma blandiens
- - - - - - 5 1 4 5 4 -
Hylomyrma dolichps
- - - - - - 2 2 - - - -
Hylomyrma sagax
- - - - - - 1 - - - - -
Hylomyrma sp.1
- - - - 1 - - - - - - -
Leptothorax sp.1
- - - 1 - - - - - - - -
Megalomyrmex ayri
- - 1 - - - - - 1 - - -
Megalomyrmex balzani
1 - - - - - - - - - - -
Megalomyrmex insisus
- - - - - - 1 - - - - -
Megalomyrmex leoninus
- - - - - - 1 - - - - -
Megalomyrmex pusillus
- - - - - - 2 - - - - -
Megalomyrmex wallacei
- - - - - - - - - 1 - -
Megalomyrmex sp.1
- - - 2 - - - - - - - -
Megalomyrmex sp.2 prox. insisus
- - - - - - 1 - - - 1 -
Megalomyrmex sp.3 gp. Leoninus
9 - 1 - - - - - - - - -
Megalomyrmex sp.4 nov
- - - - - - - - 1 - - 1
Mycetophylax sp.1
- - - - - - 1 2 - - - -
Monomorium floricola
- - - - - 1 - - - - - 2
Monomorium pharaonis
- - - - 1 - - - - - - 1
Mycocepurus smithi
2 - - 1 - 1 2 - 2 - - -
Myrmicocrypta sp.1
1 - - - - - 4 2 2 1 - -
Myrmicocrypta sp.2
1 - - - - - - - - - - -
...”continua”...
183
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Myrmicocrypta sp.3
1 - 1 - - - - - - - - -
Nesomyrmex tristani
- - - - - - - - - 1 - -
Nesomyrmex vicinus
- - - - - - - - 1 - - -
Ochetomyrmex neopolitus
6 1 - - 1 - 4 - - 1 - 1
Ochetomyrmex subpolitus
5 - 2 - - - - 3 - - 1 -
Octostruma balzani
- - 1 - - - 19 1 9 1 6 -
Octostruma sp.1 nov
- - - - - - 1 1 - - - -
Octostruma sp.2 nov
- - - - - - - - - - 1 -
Pheidole crifo
- - - - - - 1 1 - - - -
Pheidole daton
2 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole gertrudae
3 3 23 6 14 1 3 3 20 7 14 2
Pheidole jeannei
- - 1 - 1 - - 2 - - - 1
Pheidole sp.1
5 1 3 1 - - 16 1 14 5 5 2
Pheidole sp.2
5 - 2 - - - 6 - 3 3 1 -
Pheidole sp.3
1 - - - - 1 2 - - - - -
Pheidole sp.4
- - - - - - 3 - - - 1 -
Pheidole sp.5
- - 2 - - - 3 - 2 2 - -
Pheidole sp.6 gp. fallax
1 2 4 2 2 1 4 - 3 2 - 1
Pheidole sp.7
4 2 10 2 9 1 2 2 2 - - -
Pheidole sp.8
2 4 10 1 3 1 1 1 2 - - -
Pheidole sp.9
- - - - - - 1 2 - - - -
Pheidole sp.10
- - - - - - 4 5 - - 1 -
Pheidole sp.11
- - 1 - - 11 - 1 - - - 5
...”continua”...
184
TABELA 1. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Pheidole sp.12
- - - - - - 3 - - - - -
Pheidole sp.13
- - - - - - - - 2 - - -
Pheidole sp.14
- - - - - - 2 2 1 - 1 1
Pheidole sp.15
- - - - - - 1 1 1 - 1 -
Pheidole sp.16
1 - - - 1 - 1 - 1 - - -
Pheidole sp.17
- - 1 - - - 3 - - - - -
Pheidole sp.18
- - - - - - - - 1 - - -
Pheidole sp.19
- 1 2 - 1 1 - - 3 - - -
Pheidole sp.20
- 1 - - 1 - - - - - - 1
Pheidole sp.21
- - - - - - 2 - - - - -
Pheidole sp.22
7 - 2 3 2 - - - - - - -
Pheidole sp.23
3 1 1 - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.24
- 1 - - - - - - - - - -
Pheidole sp.25
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.26
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.27
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.28
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.29
- - - - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.30
- - - - - 1 - - - - - -
Pheidole sp.31
1 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.32
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.33
3 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.34
2 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.35
- - 1 - - - - - - - - -
...”continua”...
185
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Pheidole sp.36
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.37
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.38
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.39
- - 1 - - 2 - - - - - -
Pheidole sp.40
- - - 1 1 - - - - - - -
Pheidole sp.41
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.42
2 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.43
1 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.44
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.45
1 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.46
- - - - - 1 - - - - - -
Pheidole sp.47
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.48
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.49
- - - - - 1 - - - - - -
Pheidole sp.50
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.51
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.53
- - - - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.54
- 1 - - - - - - - - - -
Pheidole sp.55
- - - - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.57
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.58
- - - - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.59
- - - - - 1 - - - - - -
Pheidole sp.60
- - - - 1 - - - - - - -
...”continua”...
186
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Pheidole sp.61
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.62
- - 1 1 - 1 - - - - - -
Pheidole sp.63
6 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.64
3 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.65
- 1 - - - - - - - - - -
Pheidole sp.66
1 - - - - 2 - - - - - -
Pheidole sp.67
3 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.68
1 - - - - - - - - - - -
Pheidole sp.69
2 1 1 - 1 - - - - - - -
Pheidole sp.70
1 - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.71
- - 1 - - - - - - - - -
Pheidole sp.72 prox. minax
1 - - - - - 1 1 - - - -
Pheidole sp.73 gp. distorta
2 - 1 - - - - - - - - -
Procryptocerus sp.1
- - - - - 1 - - - - - -
Pyramica denticulata
5 1 7 4 1 - 11 - 16 6 2 1
Pyramica depressiceps
- - - - - - 4 3 1 1 - -
Pyramica eggersi
- - 2 - - - 4 - 8 1 4 1
Pyramica subedentata
1 - - - - - 2 - 13 4 7 9
Pyramica villiersi
1 - - - - - - 1 1 - - -
Pyramica sp.1
- - - - - - - 1 1 - - -
Pyramica sp.2
- - - 1 1 - - - - 1 - -
Pyramica sp.3
- - - - - - - - 1 - - -
Pyramica sp.4
- - - - - - - 2 1 - - -
Pyramica sp.5
2 - - - - - - - - - - -
...”continua”...
187
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Pyramica sp.6
- - - - - - 2 - 1 2 - -
Pyramica sp.7 nov
- - - - - - - - - - - 2
Pyramica sp.8 prox. deinomastax
- - - - - - 1 1 1 - - -
Rogeria scobinata
- - - - - - 3 1 2 - - -
Rogeria subarmata
- - - - - - - - 1 - - -
Rogeria sp.1
- - - - - - 2 5 2 - - -
Rogeria sp.2 prox. Besucheti
4 - 2 - - - 13 1 9 3 2 1
Sericomyrmex sp.1
- - - - - - - - - - - 1
Sericomyrmex sp.2
1 3 - - - - 1 - - - - -
Sericomyrmex sp.3
1 - - - - - - - - - - -
Sericomyrmex sp.4
- - 1 - - - - - - - - -
Solenopsis alomerus
- - 1 - - - - - - - - -
Solenopsis geminata
5 3 24 6 15 7 6 3 21 6 9 7
Solenopsis saevissima
- - - - - - 1 3 - - - -
Solenopsis virulens
3 - - - 1 - 7 - 5 - - -
Solenopsis sp.1
- 2 3 - 1 10 2 - 6 1 4 8
Solenopsis sp.2
16 4 23 7 12 3 4 - 7 3 5 3
Solenopsis sp.3
- - - - - - 16 3 25 9 14 11
Solenopsis sp.4
- - - - - - 2 5 3 - 3 -
Solenopsis sp.5
- - 1 1 - - 1 - 3 - 1 2
Solenopsis sp.6
- - - - - - - 1 3 - - -
Solenopsis sp.7
- - - - - - 1 - 1 - - -
Solenopsis sp.8
- - - - - - - - 1 - - -
...”continua”...
188
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Solenopsis sp.9
1 - 2 1 1 - - - 1 - - -
Solenopsis sp.10
- - - - - - - - - - 1 -
Solenopsis sp.11
- - - 1 - - - - - - - -
Solenopsis sp.12
5 2 3 - 1 - - - - - - -
Solenopsis sp.13
- - 1 - - 1 - - - - - -
Solenopsis sp.14
1 - - - - - - - - - - -
Solenopsis sp.15
- - - - - 1 - - - - - -
Solenopsis sp.16
- 1 - - 1 - - - - - - -
Solenopsis sp.17
1 - - - - - - - - - - -
Solenopsis sp.18
4 1 1 - - - - - - - - -
Solenopsis sp.19
1 - - - - - - - - - - -
Stegomyrmex manni
- 1 - - - - 2 - 1 - - -
Strumigenys diabola
- - - - - - - - 1 1 - 1
Strumigenys dyseides
- - - - - - - - - - 1 -
Strumigenys infidelis
- - - - - - 1 2 4 2 3 1
Strumigenys trudifera
1 - 1 - 1 - 14 1 7 4 3 -
Strumigenys sp.1
- - - - - - 1 1 - - - -
Strumigenys sp.2
- - - - - - 2 1 5 2 3 -
Strumigenys sp.3
- - - - - 1 - - - - - -
Talaridris mandibularis
- - - - - - - 2 - 1 - -
Tetramorium simillimum
- - - - - - - - 1 - 1 1
Trachymyrmex mandibularis
4 1 4 - - - - - - - - -
Trachymyrmex ruthae
1 - - - - - - - - - - -
Trachymyrmex sp.1
- - - - - - 1 - 1 - - -
...”continua”...
189
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Trachymyrmex sp.2
3 - 1 - - - - - - - - -
Trachymyrmex sp.3
2 - - - - - - - - - - -
Trachymyrmex sp.4
1 - - 1 - - - - - - - -
Trachymyrmex sp.5
1 - - - - - - - - - - -
Trachymyrmex sp.6
- - 3 - - - - - - - - -
Tranopelta gilva
2 - 1 - - - - - - 1 - -
Wasmania auropunctata
4 3 6 3 3 4 9 1 7 1 6 8
Wasmannia lutzi
- - 3 - 1 - - - - - - -
Wasmania rochai
- - - - - - - 2 1 - - -
Wasmania scrobifera
1 - - - - - 1 - 1 - - -
Wasmania sigmoidea
- - - - - - 2 2 13 2 3 1
Wasmania sp.1
- - - - - - - 2 - - - 1
Subfamilia Ponerinae
Anochetus bispinosus
1 - - - - - 3 1 - - 1 -
Anochetus diegensis
- - - - - - 5 - - 1 - -
Hypoponera foreli
- - - - - - 2 - 1 - - 1
Hypoponera opacior
- - 1 - - - - - - - - -
Hypoponera sp.1
1 2 2 1 - - 4 1 10 5 5 2
Hypoponera sp.2
- - - - - - 9 1 3 - - -
Hypoponera sp.3
- - - - - - 2 - - - 1 -
Hypoponera sp.4
- - - - - - 8 - 5 4 2 2
Hypoponera sp.5
1 - - - - - 5 2 3 1 2 1
Hypoponera sp.6
- - 1 - - - 3 - 11 2 9 4
Hypoponera sp.7
- - - 1 - - 11 3 10 4 6 1
...”continua”...
190
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Hypoponera sp.8
- - - - - - 1 1 1 - 1 1
Hypoponera sp.9
- - - - - - 1 3 1 - - -
Hypoponera sp.10
- - - - - - - 1 - - 1 -
Hypoponera sp.11
- - 1 - - - 1 - - - - -
Hypoponera sp.12
- - - - - - - - - - 1 -
Hypoponera sp.13
- - - - - - - - - - 1 -
Hypoponera sp.14
- - - - - - - - - - - 1
Hypoponera sp.15
- - - - - 1 - - 1 - - -
Hypoponera sp.16
- - - - - 1 - - 1 - - -
Hypoponera sp.17
- - - - - - 1 - - - - -
Hypoponera sp.18
- - - - - - 2 - 5 - 4 -
Hypoponera sp.19
1 - - - - - - - - - - -
Leptogenys arcuata
- - 1 - - - - - - - - -
Leptogenys crudelis
- - 1 - - - - - - - - -
Leptogenys sp.1
1 - - - - 3 1 1 1 - - -
Leptogenys sp.2
1 1 - - - - - - 2 - - -
Odontomachus bauri
4 - - - - - 3 - 1 - 1 -
Odontomachus haematodus
3 3 10 4 2 7 3 2 10 - 2 2
Odontomachus hastatus
1 - 1 - - - - - - - - -
Odontomachus meinerti
- - 1 - - - 7 2 - 1 - -
Odontomachus scalptus
3 - - - 1 - 1 - - - - -
Pachycondyla apicalis
3 2 5 - 1 - - - - - - -
Pachycondyla arhuaca
2 - - - 1 - 7 - 5 3 3 -
Pachycondyla carinulata
- - 1 - - - - - - - - -
...”continua”...
191
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
Pachycondyla constricta
3 3 10 2 1 3 4 2 9 4 1 2
Pachycondyla crassinoda
6 3 15 5 2 4 - 3 1 - - -
Pachycondyla gilberti
- - 1 - - - - - - - - -
Pachycondyla harpax
6 1 3 - - - 6 2 6 1 1 -
Pachycondyla procidua
- - - - - - - 3 - 1 - -
Pachycondyla stigma
- - 2 - - - 1 - 2 2 3 -
Pachycondyla striata
- - - - - - 1 - - - - -
Pachycondyla sp.1
- - 1 - - - 1 1 - - - -
Thaumatomyrmex sp.1
- - - - - - 2 - 2 - 1 -
Subfamília Proceratinae
Discothyrea denticulata
- - - - - - - 2 - - 2 -
Discothyrea seolarticulata
- - - - - - 1 1 2 2 - -
Subfamília Pseudomyrmecinae
Pseudomyrmex filiformis
- 1 1 1 - - - - - - - -
Pseudomyrmex gracilis
- - 1 2 1 - - 1 1 1 - -
Pseudomyrmex oculatus
- 1 - 1 1 - - - - 1 - -
Pseudomyrmex tenuis
1 - 2 - 1 - - - - - - -
Pseudomyrmex termitarius
- - 10 1 8 2 - 1 1 - 1 1
Pseudomyrmex sp.1 gp. pallidus
- - 1 1 - - - 1 5 1 2 -
Pseudomyrmex sp.2 gp. pallidus
- - - - - - - - - - 1 -
Pseudomyrmex sp.3 gp. pallidus
- - 3 - 2 - 2 - 3 - - -
Pseudomyrmex sp.4 gp. pallidus
- - - - - - - - - - 1 -
Pseudomyrmex sp.5 gp. pallidus
- - 1 - - - - - - - - -
Pseudomyrmex sp.6 gp. pallidus
- - 1 - - - - - - - - -
...”continua”...
192
APÊNDICE D. Continuação.
Sistemas de uso da terra
Metodologia de pitfall Metodologia de winkler
FP FSV FSN AF AG P FP FSV FSN AF AG P
TOTAL de ocorrências 395 123 559 189 250 173 464 163 541 198 234 395
TOTAL de espécies 163 70 161 91 91 61 143 96 132 82 85 65
193
ANEXO
Página
ANEXO A. Localização da área de coleta no Brasil, no Alto Solimões
em Benjamin Constant, e as comunidades Guanabara II e Nova
Aliança, com seus respectivos pontos. Fonte: Fidalgo et al. 2005 TM-
Landsat 2001, UNEP-GEF TSBF-CIAT PROJECT, 2002 ....................
194
194
ANEXO A. Localização da área de coleta no Brasil, no Alto Solimões em
Benjamin Constant, e as comunidades Guanabara II e Nova
Aliança, com seus respectivos pontos. Fonte: Fidalgo et al. 2005
TM-Landsat 2001, UNEP-GEF TSBF-CIAT PROJECT, 2002.
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Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
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Baixar Monografias e TCC
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Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
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