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INSTITUTO BIOLÓGICO
PÓS-GRADUAÇÃO
Bioecologia e etologia da "broca-das-pontas", Epacroplon cruciatum
(Aurivillius, 1899) (Coleoptera: Cerambycidae), em plantação
comercial de citros no município de Coronel Macedo, SP.
MÁRCIO MACEDO DE OLIVEIRA
Biólogo
Dissertação apresentada ao Instituto
Biológico, da Agência Paulista de
Tecnologia dos Agronegócios, para
obtenção do título de Mestre em
Sanidade, Segurança Alimentar e
Ambiental no Agronegócio.
Área de Concentração: Sanidade
Vegetal, Segurança Alimentar e o
Ambiente.
Orientador: Dr. Antonio Batista Filho
São Paulo
2010
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ii
SECRETARIA DE AGRICULTURA E ABASTECIMENTO
AGÊNCIA PAULISTA DE TECNOLOGIA DOS AGRONEGÓCIOS
INSTITUTO BIOLÓGICO
Pós-Graduação
Av. Cons. Rodrigues Alves 1252
CEP 04014-002 - São Paulo – SP
[email protected].gov.br
FOLHA DE APROVAÇÃO
Nome do candidato: Márcio Macedo de Oliveira
Título: Bioecologia e etologia da "broca-das-pontas", Epacroplon cruciatum
(Aurivillius, 1899) (Coleoptera: Cerambycidae), em plantação comercial de citros
no município de Coronel Macedo, SP.
Orientador: Prof. Dr. Antonio Batista Filho
Dissertação apresentada ao Instituto
Biológico da Agência Paulista de
Tecnologia dos Agronegócios para
obtenção do título de Mestre em
Sanidade, Segurança Alimentar e
Ambiental no Agronegócio.
Área de Concentração: Sanidade
Vegetal
Aprovada em:
Banca Examinadora
Assinatura:
Prof. Dr. Antonio Batista Filho
Instituição: Instituto Biológico
Assinatura:
Prof. Dr. Valmir Antonio Costa
Instituição: Instituto Biológico
Assinatura:
Prof. Dr. Alexandre de Sene Pinto
Instituição: Centro Universitário Moura Lacerda
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DADOS DE CATALOGAÇÃO NA PUBLICAÇÃO (CIP)
Núcleo de Informação e Documentação - Biblioteca
Instituto Biológico
Secretaria da Agricultura e Abastecimento do Estado de São Paulo
Oliveira, Márcio Macedo de
Bioecologia e etologia da broca-das-pontas Epacroplon cruciatum (Aurivillius,
1899) (Coleoptera: Cerambycidae), em plantação comercial de citros no
município de Coronel Macedo, SP / Márcio Macedo de Oliveira. -- São
Paulo, 2010.
Dissertação (Mestrado) Instituto Biológico (São Paulo). Programa de Pós-Graduação.
Área de concentração: Sanidade Vegetal, Segurança Alimentar e Ambiente.
Linha de pesquisa: Manejo integrado de pragas e doenças em ambientes rurais e
urbanos.
Orientador: Antonio Batista Filho.
Versão do título para o inglês: Bioecology and ethology of the citrus borer, Epacroplon
cruciatum (Aurivillius, 1899) (Coleoptera: Cerambycidae) at commercial citrus crop in
the municipality of Coronel Macedo, São Paulo State, Brazil.
1. Citricultura 2. Epacroplon cruciatum, 3. Fungos entomopatogênicos, Bioecologia
4. Etologia 5. Cerambicídeos 6. Coronel Macedo (SP) I. Batista Filho, Antonio II.
Instituto Biológico (São Paulo). Programa de Pós-Graduação III. Título
IB/Bibl. /2010/010
iii
Dedicatória
Aos meus pais, Neuza e Oswaldo (
in memoriam
), pelo dom da vida.
Aos meus avós paternos, Sebastiana e Celestino (
in memoriam
), pela educação e
amor que me proporcionaram em minha trajetória de vida.
À minha esposa, Luciana, pelo carinho, compreensão, fé e apoio em todos os
momentos.
Aos meus filhos, Miguel e Thiago, alegria e parte de mim, inspirações para os meus
objetivos.
À mãe da minha esposa, a Senhora Maria Apparecida M. Giron, pelas orações,
amparo e compreensão.
À minha irmã Márcia e meus sobrinhos, por me fazerem acreditar no amanhã.
Ao meu primo Marcos A. Martins, pela amizade e companheirismo.
À família Moretti Möller, afetuosa que Deus colocou em meu caminho e que fazem
parte da minha vida.
DEDICO
iv
Agradecimentos
Ao Professor Dr. Antonio Batista Filho, orientador, por todos os ensinamentos
durante a realização deste trabalho, cuja dedicação e incentivo ultrapassam os limites
profissionais.
Ao Biólogo Dr. Laerte A. Machado, que me auxiliou no início do estágio do
Instituto Biológico no Laboratório de Controle Biológico.
À Secretaria da Educação do Estado de São Paulo, por meio da Diretoria de
Ensino Regional de Capivari, que, graças à concessão da bolsa de estudos, permitiu
esta pesquisa e a todas as pessoas daquela Unidade de Educação.
À Direção e à Equipe escolar da Escola Estadual Profª. Suzana B. Gigo Ayres,
pela amizade e incentivo.
Aos Professores do curso de graduação em Ciências Biológicas da Pontifícia
Universidade Católica de Campinas, em especial à Professora Dra. Luísa Ishikawa da
disciplina de Zoologia, pela contribuição à minha formação acadêmica.
Aos Professores/Pesquisadores do curso de pós-graduação do Instituto
Biológico, pela contribuição à continuidade da minha formação acadêmica.
Aos Professores Dr. André L. Lourenção, Alexandre de Sene Pinto, Valmir A.
Costa e Luis Garrigós Leite, por suas valiosas considerações no momento da Banca
de qualificação e de Mestrado que, possibilitaram a ampliação desta pesquisa.
À Agropecuária Castelfranco Ltda. - Sr. Constante Pavan (in memoriam), por
ter cedido uma área da Fazenda Serrinha para pesquisa e, em especial aos
funcionários Sr. Nelsinho e Sr. Alessandro, pela troca de experiências agronômicas.
Ao Pesquisador Dr. Sergio Ide, do Instituto Biológico, pelo auxílio na
identificação dos adultos de Epacroplon cruciatum.
Ao Pesquisador Dr. Ubirajara Martins, do Museu de Zoologia da USP, pela
identificação dos adultos de E. cruciatum e outros cerambicídeos, bem como, pelo
incentivo à pesquisa e sua valiosa contribuição para este trabalho.
À Dra. Zuleide Alves Ramiro, do Instituto Biológico, pelo auxílio na identificação
dos parasitoides.
À Dra. Angélica Maria Penteado Martins Dias, da Universidade de São Carlos,
pela identificação dos parasitoides.
Às amigas Francesli Adriana Gusmão, Larissa Akemi Iwassaki, Lilian dos
Santos Babolin, por poderem compartilhar a amizade e os trabalhos acadêmicos.
Ao irmão/amigo Biólogo M.Sc. Luciano O. Zappelini (T1), pela companhia e
sugestões durante os experimentos e pelas horas descontraídas.
v
À M.Sc. Marjorie Delgado Alves Rodrigues (Tia Tutti), pelo auxílio e sugestões
durante a redação desse trabalho.
Aos amigos, Veridiana Barbosa e Silva, Daniela Mara Ferro, Thais Marchi
Goulart, Fernando Martins Tavares, Diogo Miranda, Mariana Bonjiorno, Fábio Schmidt,
Alexandre Cândido, Fernando Henrique C. Giometti, Cynthia Barbosa Rustiguel, do
Laboratório de Controle Biológico do Instituto Biológico.
Ao casal Juares Fuhrmann e Daniela C. Bená, pela participação no trabalho da
descrição de imaturos de E. cruciatum e pelos maravilhosos desenhos.
vi
OLIVEIRA, M. M. BIOECOLOGIA E ETOLOGIA DA "BROCA-DAS-PONTAS",
Epacroplon cruciatum (AURIVILLIUS, 1899) (COLEOPTERA: CERAMBYCIDAE),
EM PLANTAÇÃO COMERCIAL DE CITROS NO MUNICÍPIO DE CORONEL
MACEDO, SP. 2010. Dissertação (Mestrado em Sanidade, Segurança Alimentar e
Ambiental no Agronegócio) – Instituto Biológico.
RESUMO
A cultura dos citros apresenta grande importância para economia brasileira,
principalmente para a Região Sudeste do Brasil, onde se encontra mais de 70% da
área cultivada do país e, praticamente, todo o parque agroindustrial do setor. Dentre
os problemas fitossanitários dos citros, a broca-das-pontas, Epacroplon cruciatum
(Coleoptera: Cerambycidae), é de grande importância para a referida cultura,
aparecendo em surtos populacionais e provocando prejuízos a partir do ano 2000 em
Mogi Guaçu, Itatinga e Taquarituba. Embora estas coleobrocas sejam
taxonomicamente bem conhecidas, estudos de sua bioecologia são escassos. O
presente trabalho teve como objetivos: (a) estudar aspectos da bioecologia de
E. cruciatum e fazer um levantamento de seus inimigos naturais em pomares de citros,
(b) analisar parâmetros biológicos e morfológicos e verificar a possibilidade de
desenvolvimento larval de E. cruciatum em dieta artificial e (c) observar o
comportamento de larvas e adultos de E. cruciatum em condições de campo e de
laboratório. Foi avaliado um total de cinqüenta e seis plantas de janeiro de 2008 a
dezembro de 2009. Essas foram divididas em três grupos. No primeiro, as plantas
selecionadas foram pulverizadas com inseticida, para coleta de adultos. Nas plantas
do segundo grupo os ramos infestados foram marcados, para acompanhamento do
ciclo biológico do inseto no campo; no terceiro grupo os ramos infestados foram
retirados, sendo o material levado ao laboratório. Para o segundo e terceiro grupos
sempre foi feita a distinção entre os terços inferior, mediano e superior da árvore. Os
vii
adultos foram coletados de setembro a dezembro, com maior incidência em outubro.
Verificou-se a preferência para oviposição pelo terço inferior da planta. Em plantas
onde as larvas de E. cruciatum broqueavam os ramos, foram observados
murchamento e secamento de folhas, extravasamento de seiva e perda de frutos.
Estes danos foram mais frequentes entre janeiro e agosto. A criação em laboratório
mostrou-se viável com o uso de dieta artificial, embora não se tenham obtido posturas.
Foram encontradas larvas infectadas pelo fungo Beauveria bassiana, o qual foi isolado
e depositado na Coleção de Micro-organismos Entomopatogênicos “Oldemar Cardim
Abreu”, do Centro Experimental Central do Instituto Biológico. Também foram
observados parasitoides larvais pertencentes a uma espécie não determinada de
Heterospilus (Hymenoptera: Braconidae).
Palavras-chave: citricultura, entomologia agrícola, coleobrocas, Beauveria bassiana,
Heterospilus.
viii
OLIVEIRA, M. M. BIOECOLOGY AND ETHOLOGY OF THE CITRUS BORER
Epacroplon cruciatum (AURIVILLIUS, 1899) (COLEOPTERA: CERAMBYCIDAE)
AT COMMERCIAL CITRUS CROP IN THE MUNICIPALITY OF CORONEL MACEDO,
SÃO PAULO STATE, BRAZIL. São Paulo. 2010. Dissertation (Mestrado em
Sanidade, Segurança Alimentar e Ambiental no Agronegócio) – Instituto Biológico
ABSTRACT
The citrus crop has great importance for the Brazilian economy, mainly to southeastern
Brazil, home of more than 70% of the citrus cultivated area of the country and
practically all the sector's agroindustrial estate. One of the major phytosanitary
problems for the culture is Epacroplon cruciatum (Coleoptera: Cerambycidae); from the
year 2000 on, this pest is has been occurring in outbreaks and causing economic
losses at Mogi Guaçu, Itatinga and Taquarituba, in São Paulo State, Brazil. Although
these beetles are taxonomically well known, studies of its bioecology are scarce. The
objectives of this research are the following: (a) to study biological aspects of
E. cruciatum and to survey its natural enemies, (b) to study biological and
morphological parameters and verify the possibility of development of larval E.
cruciatum on artificial diet and (c) to study the behavior of larvae and adults in field and
laboratory conditions. Fifty-six plants were assessed between January 2008 and
December 2009. They were divided into three groups. The plants of the first group
were sprayed with insecticides in order to collect E. cruciatum adults. The plants of the
second group had their infested branches tagged, so that the development of the borer
could be monitored in the field; in the plants of the third group, the infested branches
were removed and taken to the laboratory. When the infested branches were collected,
it was annotated whether they were positioned at the lower, middle or upper third of the
plant. Damages like wilting and drying of leaves, sap leakage and loss of fruits were
observed in citrus plants’ branches bored by larvae of E. cruciatum. These damages
were more observed between January and August, while the adults were collected
from September to December, with a higher incidence in October. It was observed that
females of E. cruciatum prefer to oviposit in the lower third of citrus plants. Laboratory
rearing was feasible with the use of artificial diet, although no oviposition was achieved.
Larvae infected by Beauveria bassiana were found; the fungus were isolated and
ix
deposited in the “Coleção de Micro-organismos Entomopatogênicos Oldemar Cardim
Abreu”, at the “Centro Experimental Central do Instituto Biológico”. Also, larval
parasitoids belonging to an undetermined species of Heterospilus (Hymenoptera:
Braconidae) were collected.
Keywords: citriculture, agricultural entomology, citrus borer, Beauveria bassiana,
Heterospilus.
x
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Colocação de lona plástica para coleta de E. cruciatum.. ............................ 11
Figura 2. Esquema representativo da distribuição das plantas que tiveram seus ramos
infestados marcados (em amarelo) ou removidos (em azul)... ................... 12
Figura 3. Larva de E. cruciatum infectada por fungo. .................................................. 13
Figura 4. Ramo aberto para verificar a presença de larva de E. cruciatum. ................ 14
Figura 5. Larva de E. cruciatum em dieta... ................................................................. 16
Figura 6. Pupas e adultos de E. cruciatum. ................................................................. 16
Figura 7. Gaiolas para manutenção de adultos de E. cruciatum. A- Gaiola para um
casal. B- Gaiola para 12 casais.. ............................................................... 17
Figura 8. Sintoma de infestação: extravasamento de seiva (mela). ............................ 19
Figura 9. Sintomas de infestação por E. cruciatum: A- ramo com folhas murchas, B-
ramo com folhas secas, C- queda de frutos. .............................................. 20
Figura 10. Duas larvas de E. cruciatum no mesmo ramo ............................................ 20
Figura 11. Épocas de ocorrência das fases de desenvolvimento (larva, pupa e adulto)
de E. cruciatum em plantas com ramos marcados no campo no município
de Coronel Macedo, SP, nos anos de 2008 e 2009.. ................................. 21
Figura 12. Fases do desenvolvimento de E. cruciatum. A- larva, B- pupa e C- adulto..22
Figura 13. Adulto de E. cruciatum em posição de defesa... ........................................ 26
Figura 14. Larva de E. cruciatum. A- vista dorsal; B- vista ventral; C- cabeça, vista
dorsal e D- cabeça, vista ventral. ............................................................... 29
Figura 15. A-H, apêndices cefálicos da larva. A- complexo lábio maxilas (vista ventral),
B- maxila (vista dorsal), C- cibário (vista lateral com mandíbula e maxilas
retiradas), D- epifaringe (vista ventral), E- antena, F- detalhe apical da
antena, G- mandíbula face interna, H- face dorsal. I- properna (vista
lateral)... .................................................................................................... 30
Figura 16. Pupa: A- vista ventral, B- vista dorsal e C- terminália (vista lateral)............ 31
xi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Coleobrocas relacionadas aos citros no Brasil. ............................................. 7
Tabela 2. Dieta artificial (Burton, 1970), modificada por Machado e Berti Filho (1999),
para a criação de Diploschema rotundicolle .............................................. 14
Tabela 3. Análise descritiva e comparativa do número de ramos infestados por E.
cruciatum (média ± desvio padrão) entre os terços da planta. ................... 23
xii
SUMÁRIO
Dedicatória ................................................................................................................... iii
Agradecimentos ........................................................................................................... iv
RESUMO ..................................................................................................................... vi
ABSTRACT ................................................................................................................ viii
LISTA DE FIGURAS ..................................................................................................... x
LISTA DE TABELAS .................................................................................................... xi
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 1
2. OBJETIVOS .............................................................................................................. 3
3. REVISÃO DE LITERATURA ..................................................................................... 4
3.1. Ocorrência de pragas na cultura ........................................................................ 4
3.1.1. Coleobrocas comuns às plantas cítricas ..................................................... 4
3.1.2. Família Curculionidae .................................................................................. 5
3.1.3. Família Cerambycidae ................................................................................ 5
3.2. Bioecologia de Epacroplon cruciatum ................................................................ 8
3.2.1. Aspectos da Biologia do Inseto ................................................................... 8
3.2.2. Distribuição geográfica e plantas hospedeiras ............................................ 9
3.2.3. Prejuízos ..................................................................................................... 9
4. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................ 10
4.1. Bioecologia de E. cruciatum em pomares de citros .......................................... 10
4.2. Identificação de inimigos naturais .................................................................... 12
4.3. Criação de E. cruciatum ................................................................................... 13
4.4. Morfologia de imaturos de E. cruciatum em condições de laboratório .............. 18
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO .............................................................................. 19
5.1. Bioecologia de E. cruciatum em pomares de citros .......................................... 19
5.1.1. Preferência de E. cruciatum para oviposição em ramos quanto ao terço da
planta ...................................................................................................................... 22
5.2. Inimigos naturais .............................................................................................. 23
5.3. Criação de E. cruciatum ................................................................................... 24
5.3.1. Criação da fase adulta .............................................................................. 25
5.4. Morfologia de imaturos de E. cruciatum em condições de laboratório .............. 27
5.4.1. Descrição da Larva ................................................................................... 27
5.4.2. Descrição da Pupa .................................................................................... 30
5.5. Considerações finais ........................................................................................ 32
6. CONCLUSÕES ....................................................................................................... 34
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................ 35
1
1. INTRODUÇÃO
A cultura de citros destaca-se por sua importância econômica no Brasil,
sobretudo no Estado de São Paulo, que é o maior produtor nacional (MARTINS,
2009), onde gera um grande número de empregos no setor rural e nas agroindústrias
(AMARO et al., 2001). Possui ampla participação no Produto Interno Bruto (PIB)
paulista e brasileiro, principalmente, com a produção de suco de laranja concentrado e
congelado, com grande participação na exportação (NEVES et al., 2007).
Segundo IEA (2007), o Estado de São Paulo participa da produção da laranja
destacando-se como o maior produtor do país, tendo em sua safra agrícola 2006/2007
uma área plantada de 679.640 ha, produzindo um total de 14.925,27 t, apresentando
rendimento médio de 26.034 kg/ha, com uma variação percentual de 3%, 5% e 2,5%,
respectivamente, a mais do que a safra agrícola 2005/2006, sendo os municípios de
Barretos e Araraquara, os maiores produtores.
Na safra agrícola de 2007/08 houve um aumento de 10,35% em área plantada,
chegando a 750.000 ha (CASER et al., 2009). Nesse mesmo ano a participação do
estado na produção de citros foi de aproximadamente 75% do total produzido no país
(TSUNECHIRO; COELHO, 2009).
O valor de produção gerado pelo citros no Estado de São Paulo, no ano de
2007, foi de 4,9 bilhões de reais (TSUNECHIRO et al., 2008), sendo superado apenas
pela cana-de-açúcar usada na indústria que foi da ordem de 11,5 bilhões de reais. O
setor citrícola, em termos agroindustriais, movimenta uma cifra em torno de 9 bilhões
de reais ao ano e gera mais de 400 mil empregos diretos e indiretos (NEVES et al.,
2007).
Atualmente, o Brasil detém 40% e 60% da produção mundial de laranja e suco
de laranja, respectivamente (USDA, 2009).
Segundo Donadio et al. (2005), o Estado de São Paulo lidera a pesquisa com
citros no país, destacando-se os trabalhos no Centro Avançado de Pesquisa
Tecnológica do Agronegócio de Citros “Sylvio Moreira”, do Instituto Agronômico de
Campinas (IAC), localizado em Cordeirópolis, SP; do Instituto Biológico (IB), do
Instituto de Economia Agrícola (IEA), da Universidade de São Paulo (USP), da
Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP) e da Universidade Estadual Paulista
“Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), além do setor privado, representados pelo
Fundecitrus e a Estação Experimental de Bebedouro.
Os desafios atuais que a citricultura brasileira enfrenta são, principalmente, o
cancro cítrico, a leprose, o declínio, a clorose variegada dos citros, a morte súbita dos
2
citros, e mais recentemente, o “huanglongbing” (ex-greening) (DONADIO et al., 2005).
Com relação às pragas, os ácaros (falsa-ferrugem e leprose), as moscas-das-frutas e
as cochonilhas podem causar sérios prejuízos e recebem um sistema de manejo
contínuo. Entre os besouros, além dos que atacam as raízes, Naupactus sp. e
Pantomorus sp. (LANTERI et al., 2002), existem as coleobrocas que pertencem à
família Cerambycidae em que, na fase larval são espécies fitófagas com amplo
espectro de fonte de alimentação, principalmente madeiras mortas, mas também
podem ocorrer em plantas vivas, sementes e raízes. Com esse tipo de hábito
alimentar, os cerambicídeos desempenham um papel muito importante na reciclagem
da matéria vegetal morta, ao passo que as galerias abertas pelas larvas facilitam a
penetração de água e micro-organismos decompositores no interior da madeira
(MARTINS, 1999). Por outro lado, esses insetos tornam-se causadores de prejuízos
quando habitam o agroecossistema e atacam as plantas de interesse agrícola.
Existem duas espécies de Cerambycidae relatadas para a cultura dos citros, no
Estado de São Paulo, que possuem grande importância econômica, sendo elas:
Diploschema rotundicolle (Serville, 1834) (broca-dos-ponteiros) e Macropophora
accentifer (Olivier, 1795) (broca-do-tronco). Ambas estão amplamente distribuídas pelo
estado, aparecendo em surtos populacionais provocando prejuízos diretos, pela queda
dos frutos, no caso de D. rotundicolle, e indiretos, pela abertura de galerias nos ramos
e troncos das árvores, comportamento tanto de D. rotundicolle como de M. accentifer.
Por ocuparem seus nichos ecológicos pelo interior da planta são de difícil controle,
podendo provocar, em algumas situações, até a erradicação de pomares (MACHADO,
1998; SILVA et al., 2007).
Ocorrências de surtos populacionais de insetos provocando prejuízos
econômicos às culturas têm sido frequentes nas últimas décadas e são sempre
atribuídos à expansão da monocultura, com o consequente desmatamento, assim
como o elevado uso de agroquímicos para controlar pragas convencionais das
lavouras. A maioria das espécies de Cerambycidae normalmente está associada a
florestas naturais, ocorrendo nas plantas mortas. Algumas atacam madeiras úmidas e
outras madeiras secas; são poucas as espécies que desenvolveram estratégias para
conseguir atacar as plantas vivas.
De acordo com Machado et al. (2007) e Silva et al. (2007), um outro
cerambicídeo vem ganhando importância na cultura dos citros, em alguns municípios
do Estado de São Paulo. Trata-se de Epacroplon cruciatum (Aurivillius, 1899), que foi
registrado como de importância para a citricultura nos Estados do Rio de Janeiro,
Minas Gerais e Rio Grande do Sul em 1955 (SILVA, 1956). Surtos populacionais
3
dessa espécie têm ocorrido a partir do ano de 2000 nos municípios de Mogi Guaçu,
Itatinga e Taquarituba (MACHADO et al., 2007; SILVA et al. 2007).
2. OBJETIVOS
A. Estudar aspectos da bioecologia de Epacroplon cruciatum e fazer um
levantamento de seus inimigos naturais em pomares de citros;
B. Analisar parâmetros biológicos e morfológicos e verificar a possibilidade de
desenvolvimento larval de E. cruciatum em dieta artificial;
C. Observar o comportamento de larvas e adultos de E. cruciatum em
condições de campo e de laboratório.
4
3. REVISÃO DE LITERATURA
3.1. Ocorrência de pragas na cultura
A cultura de Citrus apresenta-se bastante suscetível ao ataque de pragas e
doenças, tornando-se alvo de uma variedade de insetos-praga que afetam sua
produção. Segundo Gallo et al. (2002), inúmeras pragas atacam esta cultura, dentre
as quais: moscas-das-frutas, ácaro-da-leprose, ácaro-da-falsa-ferrugem, bicho-furão,
cigarrinhas-dos-citros, minador-dos-citros, cochonilhas providas e desprovidas de
carapaça, pulgão-preto, mosca-branca, psilídeo, cigarrinhas-das-frutíferas, percevejos
e o foco do presente trabalho, as coleobrocas, com destaque para Diploschema
rotundicolle (Serv., 1834), Retrachydes thoracicus (Olivier, 1790), Macropophora
accentifer (Olivier, 1795) e Cratosomus reidii (Kirby, 1818).
3.1.1. Coleobrocas comuns às plantas cítricas
Na Ordem Coleoptera, diversas famílias apresentam larvas que fazem galerias
subcorticais ou nos tecidos lenhosos de troncos caídos (recém-cortados ou em
avançado estado de decomposição), de vegetais silvestres e de plantas frutíferas
comerciais. Cerambycidae e Curculionidae são as famílias mais importantes para a
citricultura (MACHADO, 1998).
Gomes (1940) concluiu que 35 espécies de coleópteros foram relacionadas
atacando plantas de Citrus no Brasil. Dessas, 15 são coleobrocas, sendo 10 de
cerambicídeos, três de curculionídeos e dois de escolitídeos.
5
3.1.2. Família Curculionidae
A família Curculionidae é relatada nos citros há décadas, embora apenas
recentemente tenham sido registrados aumentos dos seus níveis populacionais.
Atualmente, os curculionídeos-das-raízes-dos-citros podem ser considerados pragas
importantes da cultura, em algumas regiões produtoras dos Estados de São Paulo e
de Minas Gerais, em virtude dos danos diretos causados pelas larvas ao sistema
radicular das plantas e pelos ferimentos que facilitam a entrada de patógenos, tais
como, espécies do gênero Phytophthora (GUEDES et al., 2005), causadoras da
gomose.
Também foram citadas as coleobrocas do gênero Cratosomus como de
importância para a citricultura por Silva et al. (1968), que referiram as espécies C.
flavofasciatus (Guérin, 1834), C. fasciatus (Perty, 1830) e C. reidii (Kirby, 1818) como
as que causam maiores prejuízos aos citricultores. Segundo esses mesmos autores, a
espécie C. bombina bombina (Fabricius, 1787) também ocorre nas plantas cítricas.
No Estado de São Paulo, as espécies C. fasciatus e C. reidii foram observadas
por Fonseca (1934) como as mais importantes para a cultura, sendo C. reidii a de
ocorrência mais comum.
Nascimento et al. (1986) citaram que, no Recôncavo Baiano, C. flavofasciatus
é a mais frequente, infestando 100% dos pomares cítricos, e que a planta atrativa
Cordia verbenacea intercalada em pomar de laranja exerce forte atração para essa
espécie. Esses autores retiraram sistematicamente os besouros de dois ecossistemas
cítricos, durante três anos consecutivos, e obtiveram uma redução de 68,53% na
população da praga.
A ocorrência de C. sticticus (Germar, 1824) foi registrada por Machado (1991)
em um pomar, na região de Araras, SP, atacando os ramos e os galhos de laranjeiras
das variedades Pêra e Natal.
3.1.3. Família Cerambycidae
Zajciw (1968), estudando a fauna de longicórneos do Nordeste brasileiro,
descreveu 33 espécies, dentre as quais quatro são coleobrocas importantes para
Citrus, na região Sudeste do País.
6
Silva et al. (1968) listaram por volta de 245 espécies de cerambicídeos que
atacam as mais variadas espécies de plantas. Destas, cerca de 10% atacam as
plantas cítricas.
Em um estudo da análise faunística de cerambicídeos em pomares
conservados e abandonados, no Município de Piracicaba, SP, Garcia (1987) relatou
54 espécies, pertencentes a 37 gêneros relacionados às plantas cítricas.
Nesta família, várias espécies são referidas nos pomares cítricos brasileiros
(Tabela 1). As mais importantes são D. rotundicolle e M. accentifer; R. collaris também
tinha destaque, mas há mais de 50 anos não é relatada. De acordo com Bondar (1913;
1915), M. accentifer pode dizimar um pomar em até quatro anos de infestação.
Segundo Machado et al. (1992), o elevado número de cerambicídeos citados
como de importância para a citricultura talvez possa ser atribuído ao fato de que a fase
adulta tenha sido tomada como base para a realização dos levantamentos. Segundo
esses autores, essa família apresenta adultos de algumas espécies que são
facilmente atraídos para os pomares, onde se alimentam de flores e frutos maduros
que estão nas plantas ou caídos sobre o solo.
Fonseca e Autuori (1933) relatam que D. rotundicolle e C. spinipennis atacam
tanto o tronco como os ponteiros. Já R. collaris, L. pleurosticus, T. succinctus, T.
thoracicus e M. accentifer são referidas como pragas do tronco.
A forma como os pomares são conduzidos influencia diretamente na ocorrência
de coleobrocas. Araújo (1939), por exemplo, concluiu que M. accentifer, R. collaris, L.
pleurosticus, T. thoracicus, D. rotundicolle e T. succinctus são comuns em pomares
mal cuidados. Também Campos (1976) observou que esses cerambicídeos eram
comuns em pomares velhos e mal cuidados, localizados próximos de capoeiras, matas
ou cerrados.
Foi também em plantas decadentes que Machado et al. (1990) encontraram M.
accentifer em laranjais de Araras, SP; porém, no mesmo estudo os autores
constataram ainda a incidência de D. rotundicolle em plantas de laranja da variedade
Natal em franca produção, revelando uma mudança de comportamento de infestação
da espécie.
7
Tabela 1. Coleobrocas relacionadas aos citros no Brasil.
Espécies de coleobrocas*
Referências bibliográficas
Cs
Dr
Db
Ec
Ee
Lp
Ma
Pp
Rt
Rc
Ts
Bondar, 1913
Bondar, 1915
Moreira, 1921
Guimarães, 1927
Fonseca; Autuori, 1932
Fonseca; Autuori, 1933
Fonseca, 1934
Autuori, 1936
Araújo, 1939
Fonseca, 1943
Lepage; Figueiredo Junior, 1945
Silva, 1956
Robbs,1956
Costa; Vieira, 1957
Puzzi; Orlando, 1957
Puzzi; Orlando, 1958
Puzzi; Orlando, 1959
Amante, 1960
Puzzi; Orlando, 1962
Martins, 1967
Robbs, 1973
Puzzi; Orlando, 1975
Campos, 1976
Machado et al., 1990
Machado et al., 2007
Silva et al., 2007
*Observação: Cs = Coleoxestia spinipennis; Dr = Diploschema rotundicolle; Db = Dorcacerus
barbatus; Ec = Epacroplon cruciatum; Ee = Eurimerus eburoides; Lp = Leptostylus pleurosticus;
Ma = Macropophora accentifer; Pp = Phoebe phoebe; Rt = Retrachydes thoracicus; Rc =
Rhopalophora collaris; Ts = Trachyderes succinctus.
8
Silva (1956) referiu-se a duas espécies que atacavam as extremidades dos
ramos terminais de laranjeiras, E. cruciatum (como Hexoplon ctenostomoides,
Thonson, 1867) e Phoebe phoebe (Serville, 1825); devido a esse hábito alimentar,
receberam o nome comum de “broca-das-pontas” E. cruciatum teve sua posição
taxonômica definida por Martins (1967), o qual apontou que, devido à pequena
incidência de ataque e delimitação da distribuição geográfica, Citrus deveria ser um
hospedeiro casual.
De acordo com Machado et al. (2007) e Silva et al. (2007), E. cruciatum vem
ganhando importância na cultura dos citros, em alguns municípios do Estado de São
Paulo. Surtos populacionais dessa espécie têm ocorrido a partir do ano de 2000 nos
municípios de Mogi Guaçu, Itatinga e Taquarituba.
3.2. Bioecologia de Epacroplon cruciatum
3.2.1. Aspectos da Biologia do Inseto
Silva (1956) relatou que a postura de E. cruciatum deve efetuar-se na
extremidade dos ramos finos da copa de Citrus. A larva, ao se alimentar, avança pelo
centro do ramo (região medular) comprimindo a serragem e os excrementos na galeria
que vai sendo abandonada.
Segundo Silva (1956), a larva realiza um corte em espiral que mede três
milímetros no maior diâmetro quando se aproxima a época de pupar. Nessa ocasião e
antes de construir sua câmara pupal a larva desvia-se do centro, procura a região
meristemática e aí constrói uma galeria de segmento em espiral sempre descendo. O
orifício de saída é feito pelo adulto. A partir do aparecimento de adultos (outubro a
dezembro) e de larvas, já com certo desenvolvimento (abril a junho), o autor
acreditava que a evolução total do inseto durasse cerca de um ano.
9
3.2.2. Distribuição geográfica e plantas hospedeiras
Silva (1956) recebeu material de diversas localidades do Distrito Federal e de
Belfort Roxo, no Estado do Rio de Janeiro.
De acordo com Martins (1967), no Brasil, a distribuição está restrita às matas
latifoliadas (do sul da Bahia ao Rio Grande do Sul), condicionada, certamente, por
outros fatores ecológicos e não pela distribuição geográfica da planta hospedeira
conhecida como Citrus; ocorre também no Paraguai e Argentina (Misiones).
Surtos populacionais dessa espécie têm ocorrido a partir do ano de 2000 nos
municípios paulistas de Mogi Guaçu, Itatinga e Taquarituba (MACHADO et al., 2007;
SILVA et al. 2007).
3.2.3. Prejuízos
Foram observados por Machado et al. (2007) e Silva et al. (2007), nos ramos
de laranja da variedade Pêra, os danos diretos provocados por larvas de E. cruciatum,
broqueando ramos com diâmetro de até cinco centímetros. Quando as mesmas
atingiram a metade do seu desenvolvimento biológico com aproximadamente 3 cm de
tamanho, realizaram um corte em espiral no ramo, entre a casca e o lenho, o que
interrompeu o fluxo da seiva internamente, causando um extravasamento e
provocando a murcha e, posteriormente, o secamento do ramo. Esse comportamento
provocou a queda dos frutos (50 a 70 frutos/ramo), evidenciando o prejuízo.
10
4. MATERIAL E MÉTODOS
O estudo da bioecologia da broca-das-pontas, Epacroplon cruciatum, foi
realizado de janeiro de 2008 a dezembro de 2009, sendo conduzido no município de
Coronel Macedo, SP (latitude 23° 40,084’ S, longitude 49° 12,986’ W e altitude 639m),
localizado na região de Avaré, uma das principais regiões citrícolas em crescimento
ascendente do Estado de São Paulo. Coronel Macedo é vizinho de Taquarituba, onde
os pomares apresentavam problemas com infestação de E. cruciatum (Machado et al.,
2007; Silva et al., 2007).
Foi definida para estudo uma área de 24 ha com 11.429 plantas da variedade
Pêra Rio/Cravo, por apresentar alto índice de infestação da broca. Essas plantas
possuíam espaçamento 7x3 m e 19 anos de idade. Esta área representa uma parcela
de um pomar comercial de Citrus sinensis de propriedade da Agropecuária
Castelfranco Ltda., com aproximadamente 180.742 mil plantas, cuja área cultivada é
de 433,59 ha.
4.1. Bioecologia de E. cruciatum em pomares de citros
O trabalho teve início com a marcação de 16 plantas, que receberam
pulverizações com o produto diclorvós (DDVP), mensalmente, para quantificar o
número de adultos caídos, visando conhecer o pico da população de adulto da
coleobroca nas plantas cítricas. Para coletar os insetos, cada tronco de planta até o
limite externo da copa foi forrado com lona plástica branca (pano de batida), em média
medindo 4,0 x 4,0 m, para a visualização dos insetos (Figura 1).
11
Figura 1. Colocação de lona plástica para coleta de E. cruciatum.
Concomitantemente, outras 40 plantas também foram escolhidas, estando as
mesmas distribuídas em quatro linhas, separadas entre si por uma linha de plantas
não marcadas. Em cada linha, foram selecionadas 10 plantas, com uma distância de
10 plantas entre elas (Figura 2). Das plantas selecionadas, 20 tiveram os ramos
infestados contados e marcados com fitas coloridas; nas outras 20 plantas, os ramos
com os sintomas de ataque foram contados, retirados e levados ao laboratório para os
estudos de bioecologia deste longicórneo. Realizaram-se as contagens fazendo-se
distinção entre os terços inferior, mediano e superior da planta.
Essas observações estenderam-se de janeiro de 2008 a dezembro de 2009.
Após a última avaliação de 2008 foi feita a remoção de todos os ramos infestados das
plantas. Esses dados foram utilizados para verificar se algum terço era preferido para
oviposição utilizando-se o teste de Friedman para três amostras relacionadas (terços
inferior, mediano e superior da planta), considerando os meses como unidades
amostrais dependentes. O nível de significância adotado para os testes estatísticos foi
de 5% (p<0.05).
12
Figura 2. Esquema representativo da distribuição das plantas que tiveram seus
ramos infestados marcados (em amarelo) ou removidos (em azul).
4.2. Identificação de inimigos naturais
Durante a abertura dos ramos observou-se a presença de larvas de E.
cruciatum visivelmente parasitadas, as quais foram introduzidas em gaiolas até a
emergência de parasitoides adultos. Em seguida, estes foram armazenados em etanol
70% e encaminhados para identificação pela Dra. Angélica Maria Penteado Martins
Dias, da Universidade Federal de São Carlos (UFSCar), sendo depositados na
coleção entomológica do Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva da UFSCar.
Os fungos encontrados (Figura 3) sobre cadáveres de larvas de E. cruciatum
oriundos do campo foram isolados no Laboratório de Controle Biológico do Centro
Experimental Central do Instituto Biológico da seguinte maneira: as larvas mortas
foram desinfestadas primeiro em etanol 70% por 2 segundos, a seguir em solução de
hipoclorito de sódio a 4% por três minutos; posteriormente, foram enxaguadas por três
vezes em água destilada estéril e então transferidas para câmara úmida, preparadas
com placa de Petri contendo um chumaço de algodão umedecido com água destilada
estéril, onde ocorreu a extrusão dos entomopatógenos pelo tegumento do inseto. As
câmaras úmidas foram mantidas em câmara climatizada do tipo B.O.D. com
temperatura média de 25±1°C, umidade relativa do ar de 70±10% e fotofase de 10h.
13
Esse procedimento foi realizado para confirmar a mortalidade causada pelos micro-
organismos (ALVES, 1998).
Figura 3. Larva de E. cruciatum infectada por fungo.
4.3. Criação de E. cruciatum
As observações biológicas foram realizadas no Laboratório de Controle
Biológico do Centro Experimental Central do Instituto Biológico, sediado em Campinas,
SP.
O início da criação se procedeu mediante a coleta quinzenal de ramos
atacados pelo inseto no campo experimental referido anteriormente. O material
coletado foi colocado em sacos plásticos e levado ao laboratório, onde foi dividido em
dois lotes. No primeiro, cerca de 50 ramos com sinais de infestação foram colocados
em gaiola cúbica medindo 50 cm de aresta, com as laterais teladas, permanecendo
em observação para obtenção de inimigos naturais e para verificar se as larvas
conseguiriam completar o seu ciclo estando o ramo removido da planta.
No segundo lote, composto pelo material restante, os ramos foram abertos
cuidadosamente, observando o estado em que se encontrava a larva (viva ou morta) e
assim retirando-as (Figura 4). Posteriormente, aquelas que estavam vivas foram
14
mantidas em dieta artificial para sua adaptação e observações referentes à sua
biologia foram realizadas.
Figura 4. Ramo aberto para verificar a presença de larva de E. cruciatum.
A dieta artificial avaliada foi a de Burton (1970) modificada para criar D.
rotundicolle por Machado e Berti Filho (1999), cujos ingredientes encontram-se
listados na Tabela 2.
Tabela 2. Dieta artificial (Burton, 1970), modificada por Machado e Berti Filho (1999),
para a criação de Diploschema rotundicolle.
Ingredientes
Quantidades
Ágar
30 g
Fubá de milho
150 g
Levedura de cerveja
40 g
Germe de trigo
35 g
Ácido ascórbico
5 g
Ácido benzóico
5 g
Metilparabenzoato (Nipagin)
1 g
Formaldeído 40 %
1,5 mL
Água destilada
800 mL
15
Após a pesagem dos ingredientes, os componentes sólidos foram misturados
manualmente e, em seguida juntados à parte líquida e homogeneizados com auxílio
de um liquidificador. Após isso, a mistura foi levada ao fogo para cozimento por
aproximadamente 15 a 20 minutos. Em seguida, a dieta ainda quente foi transferida
para um recipiente de PVC, similar a um espremedor, de onde foi retirado em formato
cilíndrico, acompanhando as dimensões dos tubos de criação das larvas. Na
sequência procedeu-se uma desidratação, que ocorreu por meio da colocação dos
cilindros da dieta pronta em um forno, por aproximadamente 15 a 20 minutos,
deixando sempre a porta aberta para que a massa desidratasse-se externa e
internamente. O resfriamento do alimento foi realizado no interior de uma câmara de
fluxo laminar devidamente esterilizada.
Após o resfriamento, a dieta foi colocada nos tubos de vidro, os quais foram
levados para uma câmara, onde o processo de esterilização do alimento foi
completado por luz ultravioleta.
Como recipiente de criação para a fase larval, foram usados tubos de vidro
medindo 18 cm de comprimento por 1,5 cm de diâmetro, devidamente esterilizados,
tamponados com algodão hidrófobo, onde foi colocado o alimento. Em seguida foram
introduzidas as larvas, individualizadas, as quais foram observadas com relação ao
comportamento e o desenvolvimento na dieta.
Os tubos de criação foram mantidos em posição inclinada e no interior de salas
devidamente climatizadas (temperatura 26 ± 2 °C, umidade relativa de 70 ± 10% e
fotofase de 12 horas). As dietas foram substituídas de acordo com o consumo das
larvas (Figura 5).
Quando as larvas pararam de se alimentar, foram transferidas individualmente
dos tubos de alimentação para canudos plásticos transparentes medindo 6 cm de
comprimento por 0,5 cm de diâmetro (Figura 6), os quais constituíam a sua câmara
pupal artificial. Cada canudo foi colocado dentro de um tubo de fundo chato, cuja
medida era 8,5 cm de comprimento por 2,5 cm de diâmetro para obtenção das pupas.
Estas foram mantidas com a parte cefálica voltada para cima, até a emergência do
adulto. No período de observação das pupas foram registrados peso, tamanho e a
duração da fase.
16
Figura 5. Larva de E. cruciatum em dieta.
Figura 6. Pupas e adultos de E. cruciatum.
17
Com a obtenção dos adultos, inicialmente, quatro casais individualizados de E.
cruciatum foram conduzidos em gaiolas de PVC transparente medindo 12,5 cm de
altura por 14 cm de diâmetro, tendo suas extremidades superior e inferior fechadas
com placas de Petri com 15 cm de diâmetro. Na extremidade inferior foi colocado
papel filtro, onde se esperava que o inseto realizasse as suas oviposições. Como
alimento, forneceu-se uma solução de mel a 10%.
Posteriormente, estudou-se outra metodologia, sendo um casal individualizado
e conduzido em gaiolas de vidro transparente maiores que a anterior medindo 30 cm
de altura por 16 cm de diâmetro, tendo sua extremidade inferior fechada com placa de
Petri medindo 15 cm de diâmetro e a sua extremidade superior com tecido tipo “voil”,
que era acoplado à gaiola por um elástico (Figura 7A). O uso de uma gaiola maior se
deu para que em seu interior pudesse ser colocado papel filtro, um erlenmeyer
contendo água destilada e um pequeno ramo de citros imerso e tamponado com
algodão hidrófobo. Isso ocorreu para simular um substrato semelhante ao que ocorre
no ambiente natural do inseto.
Com a obtenção de um número maior de casais de E. cruciatum, estudou-se o
comportamento dos mesmos de forma agrupada, onde doze casais foram colocados
em uma única gaiola 65 cm de altura por 45 cm de largura. (Figura 7B).
Figura 7. Gaiolas para manutenção de adultos de E. cruciatum. A- Gaiola para
um casal. B- Gaiola para 12 casais.
Os primeiros insetos obtidos em campo em novembro de 2007 foram
encaminhados para a identificação pelo Dr. Sergio Ide, do Laboratório de Entomologia
Geral do Instituto Biológico, e pelo Dr. Ubirajara Ribeiro Martins, professor da
Universidade de São Paulo (USP) e especialista no grupo de cerambicídeos. Em cada
instituição citada foi depositado um casal de adultos de E. cruciatum.
B
A
18
4.4. Morfologia de imaturos de E. cruciatum em condições de laboratório
Imaturos foram fixados em etanol 70%, sendo as ilustrações preparadas com
auxílio de câmara clara acoplada a microscópio e estereomicroscópico. As medições
foram tomadas com o uso de um espessímetro e do micrômetro ocular do
estereomicroscópio. O estudo morfológico foi realizado no Laboratório de Entomologia
Geral do Instituto Biológico e teve como base Duffy (1960), Costa et al. (1988),
Snodgrass (1993) e Lawrence (1991).
19
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1. Bioecologia de E. cruciatum em pomares de citros
Foram observados nos ramos de laranja da variedade estudada os danos
diretos provocados por larvas de E. cruciatum, broqueando ramos com diâmetro de
até 5 cm. Quando as mesmas atingiram a metade do seu desenvolvimento biológico
com aproximadamente 3 cm de tamanho, realizaram um corte em espiral no ramo,
entre a casca e o lenho, o que interrompeu o fluxo da seiva internamente, causando o
seu extravasamento (Figura 8), provocando a murcha e posteriormente o secamento
do ramo (Figura 9A e 9B). Esse comportamento provocou a queda dos frutos (30 a 50
frutos/ramo), evidenciando os danos (Figura 9C).
O extravasamento era chamado de “mela” pelos inspetores fitossanitários do
pomar e é de grande importância na distinção da infestação por broca de uma doença,
a rubelose, que também causa o secamento de ponta de ramos. A poda de ponteiros
secos de forma indiscriminada leva à disseminação da doença, uma vez que as
ferramentas são contaminadas quando utilizadas em ramos infectados.
Diferente do observado para D. rotundicolle por Machado (1998), foram
encontradas até duas larvas por ramo, porém, em galerias distintas (Figura 10).
Figura 8. Sintoma de infestação: Extravasamento de seiva (mela).
20
Figura 9. Sintomas de infestação por E. cruciatum: A- ramo com folhas
murchas, B- ramo com folhas secas, C- queda de frutos.
Figura 10. Duas larvas de E. cruciatum no mesmo ramo.
A
B
C
21
No ano de 2008, foram encontradas larvas no campo (plantas com ramos
marcados), entre os meses de janeiro e agosto, sendo observada uma maior
incidência no mês de julho. As pupas foram observadas no período de junho a agosto
e os adultos entre os meses de setembro a dezembro, com uma maior incidência no
mês de outubro (Figura 11).
No ano de 2009, foram encontradas larvas no campo (Figura 12 A) (plantas
com ramos marcados) no período de janeiro a julho, com maior incidência no mês de
abril. As pupas (Figura 12 B) foram observadas no período de junho a agosto e os
adultos (Figura 12 C) entre os meses de setembro e novembro, com uma maior
incidência no mês de outubro (Figura 11).
Fases
de
Desenvolvimento
Meses
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out
Nov
Dez
Adulto
Pupa
Larva
Ano 2008
Ano 2009
Figura 11: Épocas de ocorrência das fases de desenvolvimento (larva, pupa e adulto)
de E. cruciatum em plantas com ramos marcados no campo no município de Coronel
Macedo, SP, nos anos de 2008 e 2009.
Esses resultados coincidem em grande parte com os obtidos por Silva (1956)
no Rio de Janeiro para a fase adulta.
Segundo Robbs (1956), M. accentifer, D. rotundicolle e C. spinipennis foram
apontadas por serem as mais nocivas às plantas cítricas da Baixada Fluminense,
sendo as formas larval e pupal encontradas em pomares entre os meses de janeiro e
agosto e a fase adulta entre setembro e dezembro. Na Figura 11, observa-se que E.
cruciatum no município de Coronel Macedo, SP, nos anos de 2008 e 2009 teve sua
ocorrência no mesmo período, diferentemente do observado por Machado (1998) para
D. rotundicolle, em que a fase larval foi encontrada entre os meses de fevereiro e
novembro, a fase pupal de novembro a março e a fase adulta entre janeiro e junho na
região de Cordeirópolis, SP.
C
22
Figura 12. Fases do desenvolvimento de E. cruciatum. A- larva, B- pupa e C- adulto.
5.1.1. Preferência de E. cruciatum para oviposição em ramos quanto ao terço da
planta
A tabela 3 apresenta as análises descritivas e comparativas da preferência de
oviposição entre os terços da planta (superior, mediano e inferior), em cada ano,
considerando os 12 meses de coleta. Pelos resultados, verifica-se maior preferência
(diferença estatística) entre os ramos retirados nos terços superior e inferior no ano de
2008.
Verificou-se uma diferença significativa no índice de infestação entre os três
terços da planta para os ramos retirados (p=0,011), havendo maior preferência pelo
terço inferior da planta (média 6,83 ± 8,65) e menor preferência no terço superior
(média 2,83 ± 3,69).
A
A
B
C
23
Tabela 3. Análise descritiva e comparativa do número de ramos infestados por E.
cruciatum (média ± desvio padrão
1
) entre os terços da planta.
Tipo de ramo
Ano
Terço
Média ± Desvio Padrão
Valor p
2
Marcado
2008
Superior
4,33 ± 7,34
0,630
Mediano
5,67 ± 8,17
Inferior
6,08 ± 7,90
Retirado
2008
Superior
2,83 ± 3,69 a
0,011
Mediano
4,33 ± 6,31 ab
Inferior
6,83 ± 8,65 b
Marcado
2009
Superior
3,42 ± 4,78
0,957
Mediano
2,67 ± 3,63
Inferior
2,42 ± 3,12
Retirado
2009
Superior
3,08 ± 4,72
0,405
Mediano
2,00 ± 2,66
Inferior
2,50 ± 3,50
* D.P.:
1
Média de 12 repetições ± desvio padrão.
2
Valor p referente ao teste de Friedman, a 5% de probabilidade, para amostras comparadas
entre os três terços (superior, mediano e inferior).
5.2. Inimigos naturais
Larvas de E. cruciatum oriundas do campo foram encontradas infectadas por
Beauveria bassiana (Bals.) Vuill 1912. Após o isolamento e a identificação do fungo
entomopatogênico, o material foi depositado na Coleção de Micro-organismos
Entomopatogênicos “Oldemar Cardim Abreu”, do Centro Experimental Central do
Instituto Biológico, sob as referências IBCB 614, IBCB 615, IBCB 633 e IBCB 634; no
material analisado foi encontrado ainda larva de D. rotundicolle infectada pelo mesmo
fungo, o qual foi depositado na coleção acima mencionada sob referência IBCB 635.
Também foram obtidos parasitoides larvais pertencentes a uma espécie não
determinada de Heterospilus (Hymenoptera: Braconidae). Esse gênero é de
distribuição cosmopolita, porém é mais numeroso no Novo Mundo (MARSH, 1997);
parasitam larvas que broqueiam madeira, sobretudo Coleoptera (Anobiidae,
Bostrichidae, Bruchidae, Buprestidae, Cerambycidae, Curculionidae, Languridae,
Mordellidae e Scolytidae), e também Lepidoptera (Gelechiidae, Pyraloidea e
24
Tortricidae) (BARBALHO et al., 1999) (MARSH; MELO, 1999). Além disso, foram
obtidos adultos de Ichneumonidae (Hymenoptera), ainda não identificados.
5.3. Criação de E. cruciatum
Foram levadas para o laboratório e colocadas em dieta artificial um total de 168
larvas vivas no ano de 2008, obtidas entre janeiro e agosto, para a observação de
desenvolvimento, e 102 no ano de 2009, obtidas entre janeiro e setembro. Destas,
foram selecionadas 24 indivíduos para avaliação do período de cada fase do ciclo de
vida. A fase larval durou em média 142,4 dias (Desvio padrão de ± 133,0).
Das larvas mantidas em dieta artificial no ano de 2008, 4 (2,4%) não
completaram o ciclo no mesmo ano, sendo que os adultos só emergiram em novembro
de 2009. O mesmo ocorreu com 6 larvas (5,8%) mantidas nesta condição em 2009 e
que, até o fechamento deste trabalho, continuavam na mesma fase. Isso indica que
pelo em menos parte da população o ciclo pode durar mais de um ano. Esse fato já foi
observado para outras espécies de Cerambycidae (MARTINS, 1999).
As larvas submetidas à criação em dieta artificial apresentaram um bom
desenvolvimento, sendo notadas apenas algumas deformações, como falta de
antenas, pernas e anomalias no corpo em 5,8% daquelas que chegaram à fase adulta.
Desta maneira, a dieta artificial mostrou ser viável para a criação do inseto,
promovendo um desenvolvimento adequado, com uma boa sobrevivência. Além disso,
a mesma é de fácil preparo e baixo custo. Como foi observado por Galileo et al.
(1993), estudando o comportamento, a ontogenia e a morfologia do aparelho
reprodutor da broca-da-erva-mate, Hedypathes betulinus (Klug, 1825) (Coleoptera:
Cerambycidae) e Sarro et al. (2005), quando estudou a broca-do-cacho-do-coqueiro,
Homalinotus coriaceus (Gyllenhal) (Coleoptera: Curculionidae), ambos os trabalhos
com outras dietas. Nesse mesmo estudo, a autora pôde observar que as larvas
levadas até a dieta demonstraram, no alimento, seu comportamento de broqueador,
abrindo galerias. Esse mesmo comportamento também foi observado na presente
pesquisa.
Observou-se que a larva no final do seu desenvolvimento apresentou uma
coloração creme, os segmentos do corpo ficaram mais evidentes e neste período não
ocorreu a ingestão de alimento, mesmas características observadas por Machado
(1998) com D. rotundicolle.
25
No inicio da formação das pupas, essas possuíam uma coloração creme clara,
que foi se modificando ao final do desenvolvimento para creme mais escuro, sendo a
região ocular preta. Observou-se também que as pupas faziam movimentos em
espiral, tanto dentro do tubo de dieta como no canudo de plástico. Nesta fase não foi
possível caracterizar dimorfismo sexual, como ocorreu no estudo de Machado (1998)
com D. rotundicolle.
Os 24 indivíduos avaliados na fase de larva tiveram a sua fase de pupa com
duração média de 23,2 dias (desvio padrão de ± 9,4). O período de larva mais pupa
em laboratório foi em média 166,0 dias (desvio padrão de ± 133,4). Como as larvas só
foram observadas durante os meses de janeiro a agosto, as pupas ocorreram somente
entre junho e agosto e ambas as fases não foram mais encontradas em outros meses
do ano, pode-se inferir que E. cruciatum é uma espécie univoltina, ou seja, apresenta
uma geração por ano, como apontado por Silva (1956), também com observações em
campo.
5.3.1. Criação da fase adulta
Os primeiros adultos emergidos foram colocados juntos e mediante o ato da
cópula foram separados como macho e fêmea. Posteriormente, observaram-se nos
machos, antenas maiores e uma saliência na parte lateral do pronoto, tornando-se a
principal característica do dimorfismo sexual.
Outro aspecto importante é a variabilidade que esses insetos apresentaram
com relação ao tamanho e à coloração dos élitros, sendo policromáticos. Adultos em
geral eram agitados, mexendo sempre as antenas por onde caminhavam.
Com relação ao comportamento de defesa, foi observado que os adultos de
ambos os sexos uniam o 1º par de pernas de forma a deixar evidentes os espinhos
apicais do meso e metafêmures, numa possível atitude de proteção contra predadores
e machos rivais (Figura 13). Este comportamento foi citado por Martins (1971) apud
Martins (2006) para Tetraibidion aurivillii (Gounelle, 1909).
26
Figura 13. Adulto de E. cruciatum em posição de defesa.
Com relação ao comportamento de acasalamento, ao detectar uma fêmea
receptiva, o macho inicia prontamente a cópula, prendendo-a com o 1° e o 2° pares de
pernas. Algumas vezes o macho segura a fêmea em seu élitro com a mandíbula.
Também foi observado que o macho monta sobre a fêmea e curva seu abdômen para
frente, tentando consumar a cópula. A fêmea permaneceu na posição de
caminhamento e locomoveu-se com o macho sobre ela. Por muitas vezes,
aparentemente cansada, a mesma mantinha-se em repouso, e o macho assumia a
posição de suposta defesa.
O comportamento mais comum foi a permanência do macho sobre a fêmea
durante cerca de quatro horas, no qual podem ter ocorrido várias cópulas. Ao final da
cópula, o macho continuava na mesma posição de monta, unindo o 1º par de pernas
deixando os espinhos evidentes, caracterizando uma postura de defesa, na maioria
das vezes, por um longo período. Para Guedes et al. (2000), nesta posição, o macho
impede que outro macho monte sua parceira, podendo ser essa a razão pela qual
permaneça por tanto tempo sobre a fêmea. Normalmente, quando se colocou o ramo
na gaiola, a fêmea após a cópula era encontrada entre as bifurcações dos ramos,
possivelmente o local de oviposição.
O mesmo comportamento foi observado por Silva et al. (2005), em seu trabalho
com o comportamento de D. barbatus. Fukaya (2003) também obteve um processo
27
similar ao estudar o comportamento de Anoplophora malasiaca (Thompson, 1865)
(Coleoptera: Cerambycidae), onde ele pôde constatar a presença de um solvente
extraído do élitro da fêmea que atraía o macho, sendo assim, um feromônio sexual
neste processo.
Mesmo depois de serem observadas cópulas, não se obtiveram posturas no
presente trabalho; isso pode ser um indicativo de que faltou alguma condição que
propiciasse a oviposição.
5.4. Morfologia de imaturos de E. cruciatum em condições de laboratório
5.4.1. Descrição da Larva
Larva ortossomática cilíndrica levemente comprimida dorso ventralmente no
tórax e urômeros I e II (Figura 14A e 14B). O comprimento do tronco varia entre 22,2 e
22,5 mm e apresenta largura máxima no tórax de 3,5 mm. A largura abdominal
permanece geralmente constante após o segundo segmento com 2,5 mm.
Coloração creme com mandíbulas marrom escura; subgena, porção anterior da
fronte e escleritos espiraculares ferruginosos. Laterais cobertas por pilosidade fina
esparsa e clara; alguns pêlos originados de pontuação escurecida no protórax.
Cabeça prognata (Figura 14C e 14D), esclerotizada, fortemente retraída no
protórax. Sutura epicranial e gula ausentes. Região coronal deprimida
longitudinalmente com um tubérculo anterior. Par de estemas presentes cada uma
posterior e contígua as antenas. Sutura epistomal (fronto-clipeal) distinta e forte.
Subgena e porção anterior da fronte esclerotizadas formando um anel circundante às
peças bucais. Região occipital com manchas alongadas escuras indicando algumas
inserções musculares. Forâmen occipital posterior e ventral, não dividido. Clípeo
reduzido, liso, glabro e transversal. Labro hexagonal com pilosidade expressiva.
Epifaringe (Figura 15D) com pilosidade semelhante a do labro nas bordas
externas, porção média com seis pontos fortes, dois deles com pêlos, laterais médias
com série de microcerdas, porção média posterior com pontos grandes.
As antenas (Figura15E e 15F) são curtas e trissegmentada, antenífero largo e
membranoso; ápice do antenômero II com sensila oblonga internamente posicionada a
inserção do antenômero III.
28
Mandíbulas (Figura 15G e 15H) simétricas, robustas, glabras; lobo incisivo
cuneiforme, incisivo esquerdo repousando na concavidade da mandíbula direita; mola
romba, lisa e plana.
Maxila (Figura 15A e 15B) com pilosidade expressiva na lateral externa dos
palpômeros, no palpífero e no ápice da mala. Microcerdas na porção basal interna da
estipe, na inserção dos palpômeros e no ângulo anterior externa da mala; ângulo
anterior interna da mala com poucos pelos curtos eriçados agrupados. Palpos
maxilares trímeros. Cardo largo, triangular arredondado, transversal, com um único
pelo longo na lateral do contato com o estipe.
Lábio (Figura 15A) com pré-mento quadrangular e palpos lábias subcontíguos
com dois segmentos. Mento trapezóide com pilosidade mais densa nas laterais.
Submento retangular, transversal, glabro e membranoso.
Lígula (Figura 15C) densamente pilosa, pilosidade setiforme; com um lobo
médio pequeno e dois lobos maiores laterais marginando o lobo médio da hipofaringe.
Hipofaringe (Figura 15C) com um lobo médio densamente piloso, porção posterior
abruptamente elevada e menos pilosa, região após a elevação plana, lisa, glabra e
mais esclerotizada. A elevação hipofaringeal (suspensória) é margeada por duas
regiões mais esclerotizadas.
Protórax mais longo que os outros dois segmentos torácicos combinados e
com pilosidade mais expressiva; com três pares de regiões esclerotizadas, sendo o
primeiro par mais alongado transversal e anteriormente posicionado, o segundo
circular pequeno medialmente posicionado e o terceiro alongado longitudinal
marginando a área posterior larga com ranhuras longitudinais. Propleura com área
circular pequena e prosterno com par de áreas circulares médias, ambos
esclerotizados.
Mesotórax bastante curto, dorsalmente com duas depressões leves média no
contato com o pronoto. Mesopleura com espiráculos elípticos esclerotizados escuros.
Metatórax pouco maior que o segmento anterior, enrugado dorso e
ventralmente. Pernas reduzidas bastante separadas com três segmentos, os dois
primeiros podômeros são globulares e portam duas setas cada, o tarsúngulo é
alongado e bastante rugoso (Figura 15I).
Abdômen formado por dez urômeros. Onde a pleura dos urômeros I-VIII
apresentam um par de espiráculos semelhantes ao do mesotorácico. Urômeros II-VI
com ampolas ambulatórias ventrais e dorsais, as dorsais apresentam região média
levemente áspera dividida por uma dobra longitudinal, uma transversal média e duas
transversais laterais, sendo as ventrais bilobadas sem região áspera distinta. As
ampolas ventrais apresentam uma pequena área deprimida semelhante a um poro na
29
região posterior. O urômero I é estreito e tão largo quanto o tórax,o II é mais longo que
o anterior e estreitado posteriormente, o III e VI são semelhantes e com laterais
sinuosas, o VII e IX são alongados e cilíndricos, com laterais mais ou menos paralelas,
o IX apresenta uma área média alongada e pouco rugosa, o X é pequeno, curto e
hemisférico, cortando a abertura anal em forma de “T”.
Figura 14. Larva de E. cruciatum. A- vista dorsal; B- vista ventral; C- cabeça, vista
dorsal e D- cabeça, vista ventral.
30
Figura 15. A-H, apêndices cefálicos da larva. A- complexo lábio maxilas (vista ventral),
B- maxila (vista dorsal), C- cibário (vista lateral com mandíbula e maxilas retiradas), D-
epifaringe (vista ventral), E- antena, F- detalhe apical da antena, G- mandíbula face
interna, H- face dorsal. I- properna (vista lateral).
5.4.2. Descrição da Pupa
De coloração creme a pupa é adética e exarada medindo 15,2 mm de
comprimento, sendo a maior largura nas tecas alares posteriores e com largura de 3,7
mm variando pouco no resto do tronco (Figura 16A e 16B).
Cabeça opistognata coberta pelo pronoto sob vista dorsal e cobrindo o
prosterno sob vista ventral, mas distintamente livre sob vista lateral. Com projeção
angulosa do articulo posterior mandibular levemente pronunciado.
Clípeo e labro pequenos e visíveis entre e sobre as mandíbulas proeminentes.
Palpos maxilares alongados encobrindo a articulação protíbia-tarso, e palpos labiais
globulares.
Antenas com escapo cilíndrico largo arqueado para trás, pedicelo distintamente
curto e flagelo filiforme se estendendo dorsalmente sobre o a articulação fêmur-tíbia
das pro- e mesopernas e sobre as tecas alares, dobrado ventralmente na altura do
urômero III.
31
Pronoto alongado com pilosidade fina na borda anterior. Mesoescutelo mais ou
menos distinto e pequeno, avançando fracamente no metatórax, este é visível
dorsalmente com o escuto medialmente dividido pelo sulco médio largo.
Pernas dobradas e repousadas pelo contato da face interna do fêmur com a
mesma face da tíbia, ficando os tarsos opostos em contato pela face ventral ou
sobrepostos. Teca alar posterior escondendo o contato metatíbia-tarso com o par de
espinhos apicais do metafêmur distintos.
Abdômen cilíndrico e ligeiramente estreitando-se no ápice, sem urogonfos, com
pilosidade moderadamente longa, fina e escasseada lateral, e microespinhos setígeros
mais esclerotizados posteriores nos urotergitos III-VIII. Urômeros I-IX distintos,
urosternito I extremamente reduzido e II estreitado; urômero III-VI cilíndricos sem
alterações; VII com forma mais ou menos opercular, mas expondo o urotergito VIII;
urosternito VIII membranoso, reduzido e mais ou menos escondido; urômero IX
membranoso; urômero X inconspícuo, apenas representado por três pequenos lobos
periféricos a abertura anal em forma de “T” (Figura 16C).
Figura 16. Pupa: A- vista ventral, B- vista dorsal e C- terminália (vista lateral).
32
5.5. Considerações finais
Com a execução deste trabalho diversas informações a respeito da bioecologia
e comportamento de E. cruciatum puderam ser obtidas; algumas poderão ser
prontamente utilizadas na elaboração de um plano de manejo dessa praga, enquanto
que outras servirão como base para nortear futuras pesquisas.
A dieta artificial estudada permitiu que o inseto completasse o seu
desenvolvimento, atingindo a fase adulta. São necessários ainda mais estudos para
resolver o problema da falta de oviposição que, quando resolvido, vai permitir
progressos no conhecimento da biologia da espécie e a possibilidade de estudo com
feromônio visando ao monitoramento da população e ao controle da praga.
Uma vez que os sinais iniciais de infestação são de difícil visualização, quanto
mais indícios puderem ser utilizados pelos inspetores de sanidade do pomar, maior
será a eficiência do monitoramento da coleobroca, permitindo tomadas de decisão
acertadas. Nesse aspecto, a contribuição desse trabalho foi a constatação da
ocorrência de um extravasamento de seiva no ramo, na região em que a larva se
alimenta, o que indica a sua presença. Tal conhecimento foi transferido aos inspetores
como mais um vestígio a ser procurado, em adição aos já conhecidos sinais de ramos
com folhas murchas e secas, garantindo assim maior eficiência da poda destes como
mecanismo de controle de imaturos.
No ato da inspeção, o inspetor deverá ficar atento à presença dos sinais já
relatados, levando em conta também a presença de extravasamento, como uma forma
de distinguir a infestação por broca da ocorrência de rubelose, evitando assim a
disseminação dessa doença no pomar pelas ferramentas de poda. A copa inteira da
planta deve ser examinada; porém, como foi verificada uma preferência por oviposição
no terço inferior, é nessa região que a atenção deve ser maior.
Foi observado que as larvas conseguiam completar o seu desenvolvimento nos
ramos cortados da planta. Sendo assim, na operação de limpeza dos pomares os
ramos infestados que foram retirados devem ser queimados; dessa forma evita-se
também a proliferação de agentes patogênicos.
Sugere-se a realização de duas operações de catação de ponteiros secos, nos
meses de março e maio, época em que os imaturos estão no campo. Uma catação
apenas torna-se arriscado, pois a mesma teria que ser feita mais tardiamente, o que
aumentaria o risco de elevado número de escape, devido à contínua brotação das
33
plantas. Três catações ficariam muito onerosas, embora teoricamente proporcionem o
melhor controle.
Quanto aos inimigos naturais, B. bassiana foi encontrada infectando
naturalmente larvas no campo; embora seja difícil visualizar a ampla utilização desse
fungo no controle de larvas no pomar, a patogenicidade desse microrganismo para
adultos de E. cruciatum poderia ser estudada, ampliando assim o rol de alternativas
para controle da praga.
Também foram detectados parasitoides que, embora pouco abundantes no
experimento, poderiam ter sua população aumentada por meio de maiores cuidados
na utilização de inseticidas; concomitantemente, ramos infestados poderiam ser
coletados e armazenados em gaiolas teladas, cuja malha retivesse adultos de E.
cruciatum, porém permitisse a passagem destes himenópteros, os quais poderiam
então auxiliar na diminuição da incidência da praga. Essas gaiolas teladas teriam a
vantagem adicional de saber a época no ano em que adultos da broca estão
ocorrendo no campo.
34
6. CONCLUSÕES
- É possível criar E. cruciatum em dieta artificial.
- O fungo B. bassiana é patogênico para E. cruciatum.
- A inspeção das árvores deve ser periódica (janeiro a agosto) para visualizar sintomas
iniciais do ataque como ramos murchos, secos e com “mela”.
- A preferência de ataque pelas larvas é no terço inferior da planta.
35
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