( PDF ) Descrição taxonômica e história natural de uma nova espécie de Hypsiboas da Mata Atlântica do alto da Serra de Paranapiacaba, estado de São Paulo (Amphibia, Anura, Hylidae)

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DESCRIÇÃO TAXONÔMICA E

HISTÓRIA NATURAL

DEUMANOVAESPÉCIEDEHypsiboas

DA MATA ATLÂNTICA

DO ALTO DA SERRA DE PARANAPIACABA,

ESTADO DE SÃO PAULO

(AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

ANDRÉ PINASSI ANTUNES

Dissertação apresentada ao Instituto

de Biociências da Universidade

Estadual Paulista “Julio de Mesquita

Filho”, Campus de Rio Claro, para a

obtenção do título de Mestre em

Ciências Biológicas (Área de

Concentração:Zoologia)

Rio Claro

Estado de São Paulo – Brasil

Fevereiro de 2007

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DESCRIÇÃO TAXONÔMICA E

HISTÓRIA NATURAL

DEUMANOVAESPÉCIEDEHypsiboas

DA MATA ATLÂNTICA

DO ALTO DA SERRA DE PARANAPIACABA,

ESTADO DE SÃO PAULO

(AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

ANDRÉ PINASSI ANTUNES

Orientador: Prof. Dr. CÉLIO FERNANDO BAPTISTA HADDAD

Dissertação apresentada ao Instituto

de Biociências da Universidade

Estadual Paulista “Julio de Mesquita

Filho”, Campus de Rio Claro, para a

obtenção do título de Mestre em

Ciências Biológicas (Área de

Concentração:Zoologia)

Rio Claro

Estado de São Paulo – Brasil

Fevereiro de 2007

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iii

De coração

aos meus pais Fernando e Maria Orlanda

minha irmã Renata

pela coragem e o caráter

e em memória dos meus avós

José e Diva

Romeu e Orlanda

Nada é mais continuado, tampouco é

tão permanente, ao longo destes cinco

séculos, do que a classe dirigente

exógena e infiel a seu povo. No afã de

gastar gentes e matas, bichos e coisas

para lucrar, acabam com as florestas

mais portentosas da terra. Desmontam

morrarias incomensuráveis, na busca

de minerais. Erodem e arrasam terras

sem conta. Gastam gente aos milhões.

ARCY

IBEIRO

: O Povo Brasileiro

AGRADECIMENTOS

Agradeço a todas boas pessoas nas terras que andei. São elas as

principais responsáveis pelo trabalho que c oncluo aqui.

Gostaria de destacar:

meus pais Fernando e Maria Orlanda e minha irmã Renata, as melhores

pessoas do mundo.

Lilian que me acompanhou na maior parte dos últimos anos e quem eu

tenho profunda admiração.

com todo respeito, o amigo, professor e orientador Célio, que o extenso

conhecimento científico em mim plantado é mero detalhe frente às suas lições

de vida.

os companheiros do mato, Fábio Rohe (Trupicão), Fabio Pincinato

(Fabinho), André Teixeira da Silva (Ganso) e Bruno Garcia Luize (Brunão).

Sem vocês eu nem teria começado este trabalho, tampouco despertado para

muitas idéias. Sem contar as alegrias e os perrengues pregados pelo mato...

Valeu também Carlos Zacchi (Carlão), Ricardo Lopez, Michel Silva, Maurício

Silveira (Mau), Felipe Toledo e Denis Briani.

os profundos conhecedores do mato Gérson Correia e Júlio Cosme,

professores do sertão. Os demais trabalhadores do mato de Pilar do Sul, pelas

estórias impressionantes de suas vidas tão desgastantes.

o ótimo ambiente de trabalho junto aos companheiros do Laboratório de

Herpetologia de Rio Claro. Cynthia Almeida-Prado, Luis Giasson, Felipe

Toledo, João Giovanelli, Juliana Zina, Ricardo Ribeiro, Dina, Vanessa

Marcelino, Julian Faivovich, Ingrid Carolline, Fábio Sá, Marcos Gridi-Papp,

Luciana Lugli e João Alexandrino. Vocês estão em muitos momentos deste

trabalho.

os irmãos de Rio Claro, Bruno, Ganso, Fabinho, Trupico, Olavo, Dudu,

Xixi, Michel, Preps, Paul, Gutão, Carlão, Mau, Léo, Mauricião, presentes em na

minha vida, compartilhando nossos momentos bons e outros nem tanto. Valeu

pela força.

os amigos BH, BH, Tonico, Gerê, Bebê, Tatu, Fabião, Alberto, Henrique,

Morcego, Alberti, Chubaquinha, Butt, Bitão, Denis, Neto, pelas constantes

idéias trocadas

os irmãos de Ubatuba Fabinho e Cristiano, companheiros do mar, com

quem as aventuras que vivi não cabem em nenhuma palavra. Em memória de

Luis Carlos, olhe por nós naquele sertão, irmão!

as amigas rio clarenses Mirella, Julieta, Marina, Débora, Eliana, Babi,

Natália, Regina, Júlia, Ana, Marina, Carol, Carol, Carol, Salmonela, Juliana,

Gabi, Milena, Soraia, Mirian, Sabrina. São vocês que tornam este jardim tão

belo.

os meus eternos professores Célio Haddad, Ariovaldo Neto, Roberto

Goiten, Edwen Willis e Peter Feisenger.

a Fapesp pela bolsa concedida. À Eucatex pela permissão de acesso à

área de estudo.

as caiporas e a bicharada, pois tiveram grande influência no que eu

penso da biologia e da vida.

omatoeomar...

ÍNDICE

RESUMO 3

ABSTRACT 4

INTRODUÇÃO GERAL 5

A MATA ATLÂNTICA E OS ANFÍBIOS ANUROS

O GRUPO DE HYPSIBOAS

PULCHELLUS (AMPHIBIA, ANURA,

HYLIDAE)

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

CAPÍTULO I 13

DESCRIÇÃO TAXONÔMICA DE UMA NOVA ESPÉCIE DE

HYPSIBOAS DA SERRA DE PARANAPIACABA, SUL DO ESTADO

DE SÃO PAULO (AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

ABSTRACT

INTRODUCTION

MATERIAL AND METHODS

RESULTS

Holotype 19

Paratopotypes 20

Diagnosis 20

Comparisons 21

Description of Holotype 22

Color in Life 23

Coloration in Preservative 24

Measurements of Holotype 24

Variation 24

Vocalizations 26

Natural History 27

Egg-Mass and Embryos 28

Tadpole 29

Geographic Distribution and Conservation 30

Etymology 31

Phylogenetic relationships 31

DISCUSSION

MATERIAL EXAMINED

ACKNOWLEDGMENTS

LITERATURE CITED

FIGURES

CAPÍTULO II 56

HISTÓRIA NATURAL DE UMA NOVA ESPÉCIE DE HYPSIBOAS DOS

RIACHOS DA MATA ATLÂNTICA NO ALTO DA SERRA DE

PARANAPIACABA, SÃO PAULO (AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

INTRODUÇÃO

ÁREA DE ESTUDO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

Utilização do Hábitat 78

Padrões de Atividade Sazonal e Diário 80

Recrutamento e Desenvolvimento dos Girinos e Período da

Metamorfose 82

Abundância e Recrutamento de Machos Adultos 83

Estrutura Demográfica dos Machos Adultos 84

Longevidade das Gerações dos Machos Adultos no Sítio

Reprodutivo 86

Razão Sexual Operacional 87

Padrão de Distribuição dos Machos Adultos na Transecção 88

Sistema Territorial dos Machos Adultos no Sítio Reprodutivo 90

Interações Acústicas e Agonísticas 99

Proporção de Machos Adultos com Cicatrizes no Clado

Bokermannohyla

, Aplastodiscus e Hypsiboas 106

Escolha dos Machos pelas Fêmeas 109

Comportamento Reprodutivo 111

DISCUSSÃO

116

Padrão de Atividade e Período Reprodutivo 116

Ciclo de Vida dos Machos Adultos 118

Estratégias Reprodutivas nos Machos Adultos 120

Utilização do Hábitat de Reprodução e Padrão de Distribuição dos

Machos Adultos 121

Estrutura Social nos Agregados 123

Escolha dos Machos pelas Fêmeas 124

Comportamento e Comunicação Social 126

Territorialidade nos Machos Reprodutivos 128

Métodos Empregados e Futuros Estudos 131

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

133

CAPÍTULO III 141

TROPIDOPHIS PAUCISQUAMIS (Brazilian Dwarf Boa). PREY

CONSIDERAÇÕES FINAIS 144

RESUMO

Este estudo se refere a uma nova espécie de anfíbio anuro do gênero

Hypsiboas, pertencente à família Hylidae, que habita as florestas pluviais no

alto da Serra de Paranapiacaba, no sul do estado de São Paulo. No primeiro

capítulo descrevemos taxanomicamente a espécie. Este capítulo é

apresentado em língua inglesa na formatação do periódico Copeia, no qual o

manuscrito foi recentemente aceito. Adotamos para a nova es pécie o nome

provisório KAAPORA (kaa = mato + pora = morador), uma vez que a espécie

ainda não está formalmente descrita. Pertencente ao grupo de Hypsiboas

pulchellus, a espécie nova compõe um clado com H. semiguttatus, H. joaquini e

uma outra nova espécie de Hypsiboas da Argentina e do sul do Brasil, das

quais pode ser distinguida principalmente pelo seu canto. O segundo capítulo

retrata sua história natural a partir d e estudos de campo realizados

mensalmente, entre dezembro de 2003 a maio de 2006. A reprodução é

contínua (anual). Os machos de Hypsiboas KAAPORA vocalizam a noite e o

ano todo, empoleirados na vegetação ma rginal herbácea-arbustiva, ao longo

de riachos no interior da floresta. A razão sexual operacional no riacho é

largamente voltada para os machos, o que deve refletir diretamente na

aquisição de acasalamentos pelos mesmos. As fêmeas vis itam o riacho

somente quando estão aptas à reprodução, retornando à mata logo após a

oviposição. A desova é depositada no riacho, onde os girinos crescem

lentamente. A fase final da metamorfose é sincronizada e ocorre nos meses

mais quentes do ano (dezembro e janeiro). O recrutamento de m achos adultos

no sítio reprodutivo se inicia em fevereiro e perdura o ano todo e as diferenças

temporais no recrutamento parecem refletir estratégias reprodutivas distintas. A

população de machos adultos pode ser constituída por indivíduos pertencentes

à pelo menos duas gerações distintas. A comunicação social entre os adultos,

além da vocalização, envolve sinalização visual em interações a curta

distância, que devem facilitar a localização e demonstrar o estado

comportamental de quem as emite. Os machos podem cantar isoladamente,

mas geralmente se agregam sob clareiras do dossel. Os machos tentam

estabelecer um território no riacho, mas poucos têm êxito ou permanecem por

tempo elevado no sítio reprodutivo. A defesa territorial dos machos apresenta

escalonamento crescente de agressividade, eventualmente resultando em

combates físicos. Nestes combates os machos utilizam o espinho do prepólex

para ferir o oponente. Esta parece uma condição ancestral no clado formado

pelos gêneros Bokermannohyla e Hypsiboas em parafilia com Aplastodiscus,

pois a grande quantidade de machos adultos com cicatrizes no dorso, em

análise de espécimes de coleção científica, deve ser em parte devido a estes

combates. Além disso, os altos níveis de territorialidade observado nos machos

adultos de Hypsiboas KAAPORA parecem decorrer da disparidade entre os

indivíduos em obter recursos diretos e indiretos para a reprodução, distribuídos

heterogeneamente no tempo e no espaço. O terceiro capítulo é uma nota de

campo de predação de Hypsiboas KAAPORA pela serpente Tropidophis

paucisquamis, submetida ao periódico Herpetologic al Review.

ABSTRACT

We studied a new species of amphibian anuran of the genus Hypsiboas,

family Hylidae, which inhabits t he Atlantic Forest from highlands at Serra de

Paranapiacaba, São Paulo State, Brazil. In chapter one we describe

taxonomically the new species. This chapter was written in English and

accepted in the scientific journal Copeia. We used the provisory name

KAAPORA (kaa = forest + pora = inhabitant) because the new species is not

formally described. Pertaining to the Hypsiboas pulchellus species group, the

new species is included in a clade with Hypsiboas semiguttatus, its sister

species, Hypsiboas joaquini, and other new species of Hypsiboas from

Argentina. Hypsiboas KAAPORA differs from these species mainly by its

advertisement call. Chapter two is about the natural history of the new species.

It was carried out in a monthly field study, from December 2003 to May 2006.

Adult males were registered calling in all months along the year. They call at

night from the marginal vegetation of streams inside the forest. Continuous

reproduction occurs throughout the year. The operational sexual ratio was

largely biased to males in the reproductive site, probably with direct effects on

acquisition of females. Females moved to stream only in reproductive events.

The egg-mass was deposited in the stream, where the tadpoles develop slowly.

The end of the metamorphosis occurs synchronically in t he wetter months

(December and January). Recruitment of adult males at the reproductive site

started in February and continued along the year. Temporal differences in

recruitment seem related to distinct reproductive strategies. The population of

adult m ales may include individuals from at least two different generations.

Social communication in adults, besides the vocalizations, involves visual

signaling in c lose range interactions, probably t o facilitate the localization and to

exhibt the behavioral condition of the emitter. Males call isolated, but more

frequently aggregated under clearings. Males attempt to establish a territory

along the stream, but few males are successful. Territorial behavior comprises

crescent escalated a ggressiveness, eventually resulting in fights. In this fights,

males used the prepollical spines to injury the opponent. Fights seem to be an

ancestral condition in the clade formed by Bokermannohyla and Hypsiboas,in

paraphily with Aplastodiscus. This is confirmed by the large quantities of adult

males with scars on the dorsum in analysis of specimens from scientific

collection, what must be mainly due to the fights. Moreover, the high levels of

territoriality in adult males of Hypsiboas KAAPORA must be due to the

differences among individuals to obtain direct and indirect resources for

reproduction, heterogeneously distributed in time and space. Chapter three is a

note on the field of predation of the new species, submitted to scientific journal

Herpetological Review.

INTRODUÇÃO GERAL

A Mata Atlântica e os Anfíbios Anuros

A região Neotropical abriga, em suas florestas, a maior diversidade de

anfíbios anuros do planeta, implicando no escasso conhecimento biológico da

maioria delas. O Brasil é um dos países com maior riqueza de anfíbios anuros,

compreendendo cerca de 800 espécies conhecidas, aproximadamente 15% da

diversidade global (Sociedade Brasileira de Herpetologia, 2005). No Brasil,

conforme as novas modificações na nomenclatura taxonômica (e.g., F

AIVOVICH

et al. 2005; F

ROST

et al. 2006; G

RANT

et al. 2006), estas espécies estão

distribuídas em 17 famílias. O estado de São Paulo conta com mais de 200

espécies (C. H

ADDAD

com. pessoal.); entretanto, trata-se de um número

subestimado, uma vez que descrições de espécies novas ou revalidações de

espécies vêm aparecendo freqüentemente na literatura na medida em que

aumentam os estudos taxonômicos e de campo (H

ADDAD

1998). A alta

diversidadedeespéciesnoestadodeSão Paulo é explicada, em parte, pela

extensa faixa de Mata Atlântica que ainda resta na região (H

ADDAD

1998).

A Mata Atlântica é um ecossistema onde há razoável conhecimento a

respeito da anurofauna, principalmente em relação às demais formações

vegetacionais brasileiras (H

ADDAD

AZIMA

1992; P

OMBAL

-JR 1997; H

ADDAD

AWAYA

2000; B

ERTOLUCI

ODRIGUES

2002a,b; H

ADDAD

RADO

2005).

Entretanto, estes estudos são ainda escassos, uma vez que este ecossistema

é uma dos mais ameaçados do mundo, pois atualmente restam apenas cerca

de 7 % da cobertura original (M

ORELLATO

ADDAD

2000). Outro aspecto

importanteéofatodesteambientepermitiraltograudeespecializações

reprodutivas em anfíbios anuros, não encontradas em nenhum outro

ecossistema (H

ADDAD

1998; H

ADDAD

AWAYA

2000). Dos 39 modos

reprodutivos conhecidos em anuros, 31 encontram-se nos neotrópicos, dos

quais 27 aparecem na Mata Atlântica (H

ADDAD

RADO

2005). Para se ter uma

idéia, dos 12 modos reprodutivos descritos para os Hylidae, 11 são

encontrados na Mata Atlântica (H

ADDAD

AWAYA

2000). Como grande parte

desta floresta se perdeu em 500 anos (M

ORELLATO

ADDAD

2000), o elevado

grau de endemismo dos anuros e a dependência deste ecossistema para sua

reprodução devem explicar os declínios em algumas populações ou mesmo a

extinção de algumas espécies que são relatadas atualmente (H

ADDAD

RADO

2005).

O Grupo de Hypsiboas

pulchellus (Amphibia, Anura, Hylidae)

O gênero Hyla Laurenti, 1768 que compreendia cerca de 350 espécies

distribuídas pela América, Ásia e Europa (F

ROST

2004), e até então

consideradas não monofiléticas, foi recentemente estudado por F

AIVOVICH

et al.

(2005), que realizaram, a partir de análises moleculares, profundas

modificações no grupo. Segundo estes autores, o gênero Hyla estaria restrito à

região centro-americana/holártica e 297 espécies anteriormente consideradas

pertencentes a este, foram alocadas em 15 gêneros, dos quais quatro já eram

utilizados, quatro foram revalidados e seis novos foram descritos.

O gênero Hypsiboas Wagler, 1830, revalidado por F

AIVOVICH

et al.

(2005), compreende as espécies conhecidas como as “rãs-gladiadoras”,

denominadas assim por K

LUGE

(1979) para as espécies que apresentam um

espinho pontiagudo na extremidade do prepólex, utilizados durante violentos

combates territoriais entre machos.

O grupo de Hypsiboas pulchellus (Duméril & Bribon, 1841) é

amplamente distribuído pela América do Sul, sendo encontrado no Brasil,

Argentina, Peru, Bolívia, Uruguai e Paraguai (B

ARRIO

1965; L

UTZ

1973;

UELLMAN

et al. 1997; G

ARCIA

2003; F

AIVOVICH

et al. 2004). As espécies deste

grupo apresentam corpo moderadamente robusto, medida do comprimento da

cabeça semelhante à largura, focinho curto, usualmente arredondado em vista

dorsal e claramente arredondado em perfil e topo da cabeça achatado (L

UTZ

1973; D

UELLMAN

et al. 1997; G

ARCIA

2003). Machos apresentam o antebraço

com musculatura hipertrofiada, o prepólex é desenvolvido e port ando, em sua

extremidade, um espinho pontiagudo (D

UELLMAN

et al. 1997). De uma forma

geral, a reprodução ocorre em riachos ou ambientes lênticos em hábitats

florestais ou abertos, geralmente associados às regiões montanhosas

UELMANN

et al. 1997; G

ARCIA

2003).

UTZ

(1973) define o “ciclo” de Hypsiboas pulchellus, o qual seria

composto pelas cinco subespécies de Hypsiboas pulchellus (H. pulchellus

pulchellus, H. pulchellus andinus (Müller, 1924), H. pulchellus cordobae (Barrio,

1965), H. pulchellus joaquini (Lutz, 1968), H. pulchellus riojanus (Koslowsky,

1895), H. semiguttatus (Lutz, 1925), H. cymbalum (Bokermann, 1963), H.

prasinus (Burmeister, 1856) e H. marginatus (Boulenger, 1887).

UELLMAN

et al. (1997) concluíram que este grupo apresenta 11 t áxons,

compreendendo assim, além das espécies incluídas por L

UTZ

(1973):

Hypsiboas alboniger (Nieden, 1923), H. andinus (Muller, 1924), elevada à

categoria específica por D

UELLMAN

et al. (1997), H. balzani (Boulenger, 1898),

H. marianitae (Carrizo, 1992), H. melanopleura (Boulenger, 1912), H. palaestes

(Duellman, De La Riva & Wild, 1997). Além disso, estes autores sugeriram uma

possível monofilia entre os representantes do grupo de Hypsiboas pulchellus e

de Bokermannohyla circumdata (Cope, 1871), fato que foi refutado por diversos

autores (N

APOLI

2000; G

ARCIA

et al. 2003; G

ARCIA

2003; F

AIVOVICH

et al. 2004,

2005). Hypsiboas caingua (Carrizo, 1991) também foi incluída neste grupo

ARAMASCHI

RUZ

2000), assim como H. ericae (Caramaschi & Cruz, 2000)

ARAMASCHI

RUZ

2000).

Recentemente, o grupo, com ênfase nas espécies brasileiras, foi

estudado por G

ARCIA

et al. (2001), G

ARCIA

et al. (2003) e G

ARCIA

(2003).

Hypsiboas marginatus foi redescrita (G

ARCIA

et al. 2001) e Hypsiboas

pulchellus joaquini foi elevada à categoria específica (G

ARCIA

et al. 2003). Em

análise das populações de H. semiguttatus, o autor as considerou um

complexo de espécies (G

ARCIA

2003). Fato semelhante foi encontrado em uma

população das serras do leste de Santa Catarina, anteriormente confundida

com Hypsiboas marginatus e que foi considerada como uma espécie distinta

ARCIA

2003).

AIVOVICH

et al. (2004; 2005) analisaram amplamente a filogenia do

grupo de Hypsiboas puchellus a partir de uma perspectiva molecular. Diversas

conclusões novas foram obtidas, entre elas a inclusão de representantes do

grupo de Hypsiboas polytaenius (Cope, 1870), de H. guentheri (Boulenger,

1886) e de H. bischoffi (Boulenger, 1887). Hypsiboas pulchellus cordobae e H.

p. riojanus foram consideradas espécies plenas. Hypsiboas ericae formaria um

clado irmão das espécies do clado de Hypsiboas polytaenius (Hypsiboas sp.2 e

H. leptolineatus), de H. semiguttatus, H. joaquini e Hypsiboas sp. 1 (esta última

anteriormente considerada população de H. semiguttatus de Misiones na

Argentina). As espécies andinas (H. balzani, H. marianitae, H. riojanus e H.

andinus) formariam um clado monofilético, que possivelmente passaram por

um evento único de colonização da região. O outro clado seria composto pelos

representantes da Mata Atlântica do Sul- Sudeste do Brasil e Nordeste da

Argentina (H. caingua, H. guentheri, H. bischoffi, H. prasinus e H. marginatus)e

por H. pulchellus e H. cordobae. As espécies H. cymbalum, H. melanopleura,

H. palaestes e H. alboniger não foram incluídas nesta análise devido à falta de

materiais para estudo, assim como os demais representantes do clado de H.

polytaenius (sensu L

UTZ

1973; C

RUZ

ARAMASCHI

1998). Neste contexto, o

grupo compreenderia 30 espécies (F

AIVOVICH

et al. 2004; 2005).

Uma espécie em particular, taxonomicamente confusa, Hypsiboas

semiguttatus, foi originalmente descrita por A. L

UTZ

(1925) a partir de uma

fêmea adulta proveniente de São Bento do Sul, est ado de Santa Catarina.

OCHRAN

(1955) sinonimizou esta espécie à Hypsiboas polytaenius.C

OIG

(1961), estenderam sua distribuição geográfica para a região de Misiones na

Argentina. L

UTZ

(1973) fornece uma nova descrição da espécie a partir de

material coletado no Rio Grande do Sul e em Misiones na Argentina e

considera Hypsiboas semiguttatus uma espécie distinta de Hypsiboas

polytaenius.C

(1980) e C

ARRIZO

(1990) apresentam descrições dos adultos

de Hypsiboas semiguttatus em populações encontradas na Argentina e os

girinos são descritos por F

AIVOVICH

(1996). F

AIVOVICH

et al. (2004) concluem

que as populações encontradas na região de Misiones na Argentina eram uma

espécie plena, ainda não descrita. G

ARCIA

et al. (no prelo) redescrevem

Hypsiboas semiguttatus e r estringem sua distribuição geográfica para o alto da

Serra do Mar dos estados do Paraná e de Santa Catarina. Além disso, a nova

espécie de Hypsiboas, anteriormente confundida com H. semiguttatus,é

descrita neste último estudo.

No presente estudo, descrevemos, no primeiro capítulo,

taxanomicamente uma nova espécie do anfíbio anuro do gênero Hypsiboas,

pertencente à família Hylidae, que habita as florestas pluviais no alto da Serra

de Paranapiacaba, no sul do estado de São Paulo. O segundo capítulo retrata

sua história natural a partir de estudos de campo realizados mensalmente,

entre dezembro de 2003 a maio de 2006.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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,A.C

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,M.W

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,S.C.D

ONNELLAN

,C.R

AXWORTHY

,J.A.

AMPBELL

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CAPÍTULO I

DESCRIÇÃO TAXONÔMICA DE UMA

NOVA ESPÉCIE DE HYPSIBOAS

DA SERRA DE PARANAPIACABA,

SUL DO ESTADO DE SÃO PAULO

(AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

A New Species of Hypsiboas from the Atlantic Forest of

Southeastern Brazil (Amphibia, Anura, Hylidae).

André Pinassi Antunes

, Julian Faivovich

1,2,3

, and Célio F. B. Haddad

Laboratório de Herpetologia, Departamento de Zoologia, I. B.,

Universidade Estadual Paulista. Rio Claro, São Paulo, Brasil.

Division Herpetologia, Museo Argentino de Ciencias Naturales

"Bernardino Rivadavia", Buenos Aires, Argentina.

Division of Vertebrate Zoology (Herpetology), American Museum of

Natural History, New York, USA

CORRESPONDING AUTHOR

André Pinassi Antunes

E-mail: aantunes@r

c.unesp.br, [email protected].

Laboratório de Herpetologia, Departamento de Zoologia, I. B.,

Universidade Estadual Paulista. Av 24a, 1515. Jardim Bela Vista. 13506-900.

Rio Claro, São Paulo, Brasil. Cx. Postal 199.

MAJOR ARTICLES

KEY WORDS

Hypsiboas kaapora new species; Hypsiboas pulchellus group; Hypsiboas

semiguttatus; vocalization, biodiversity conservation; streams.

We describe a new species of Hypsiboas of the Hypsiboas pulchellus

species group from highland streams of the Atlantic Forest of Southeastern

Brazil. Vocalizations, egg-mass, and t adpole are also described. We compared

the new species with other species of the Hypsiboas pulchellus s pecies group.

The new species is most similar with Hypsiboas semiguttatus, its sister species,

and other new species of Hypsiboas from Argentina, from which it differs in

advertisement call and larval morphology. Furthermore, we provide information

on natural history, phylogenetic relationships, embryos, geographic distribution,

and conservation.

With 31 described species, the Hypsiboas pulchellus group is the most

speciose group of the recently resurrected genus Hypsiboas Wagler, 1830

(Faivovich et al., 2005; Garcia et al., in press). This group is widely distributed in

South America (B. Lutz, 1973; Duellman et al., 1997; Faivovich et al., 2004,

2005) and its reproduction occurs in streams or ponds in forests or open areas,

generally in mountainous regions (B. Lutz, 1973; Duellman et al., 1997; Kwet

and Di-Bernardo, 1999). Even though some morphological characterizations of

the Hypsiboas pulchellus group had been advanced by B. Lutz (1973) and

Duellman et al. (1997) (e.g., body moderately robust, hypertrophied forelimbs,

projecting prepollical spines in adult males, a supralabial bright stripe, and a

dark dorsolateral line delimited superiorly by a bright stripe), as discussed by

Faivovich et al. (2004, 2005), some of these are plesiomorphies for the group

(e.g., projecting prepollical spin es in adult males) and the polarity of others is

unclear. The group includes several species with a confusing taxonomic history,

which have been the focus of recent papers (Duellman et al., 1997; Garcia et

al., 2001, 2003, in press).

Hypsiboas semiguttatus was described by A. Lutz (1925) from a

specimen collected in the highlands of Serra do Mar at Santa Catarina State,

Brazil. Kwet and Di-Bernardo (1999), and Garcia et al. (2003) considered

Hypsiboas semiguttatus as a widely distributed cryptic species.

Herein, we describe a new species from the highland streams of the

Atlantic Forest at Serra do Mar, State of São Paulo, Brazil. The new species

closely resembles Hypsiboas semiguttatus and others species from the same

clade (sensu Faivovich et al. 2004, 2005). Vocalizations, clutch, and tadpole are

also described, and we provide information on embryos, natural history,

geographic distribution, and conservation. We also include the species within

the phylogenetic framework of the H. pulchellus group advanced by Faivovich et

al. (2004, 2005).

Material and Methods

Adult specimens were manually collected, fixed in 10% formalin, and

maintained in 70% ethyl alcohol. Adults were measured with calipers to the

nearest 0.1 mm. Measurements of adults follow Duellman (2001). Abbreviation

used for the measurements of adults are: SVL (snout-vent length), HL (head

length), HW (head width), ED (eye diameter), EN (eye-nostril distance), NS

(nostril-snout distance), IN (internarial distance), IO (interorbital distance), TD

(tympanum diameter), FAL (forearm length), FAB (forearm breadth), HAL (hand

length), THL (thigh length), TIL (tibia length), TAL (tarsal length), FL (foot

length), and DAD (diameter of disk of finger III). Snout shape follows Heyer et

al. (1990). Webbing formulae follows the terminology of Savage and Heyer

(1967) as modified by Myers and Duellman (1982). Tadpoles and eggs were

fixed and preserved in 5% formalin. Tadpole measurements were made using a

caliper to the nearest 0.1 mm and an ocular micrometer in a Zeiss

stereomicroscope. Measurements of adults follow Mcdiarmid and Altig (1999).

Tadpole stages follow Gosner (1960) and tooth row formulae follow Altig (1970).

Cement gland shape follows terminology of Nokhbatolfoghahai and Downie

(2005).

Vocalizations were recorded in the field with Marantz PMD222 or Sony

TCM 82V tape recorders equipped with Sennheiser K6, AudioTechnica

AT835b, or Le Son SM-48 microphones. The vocalizations were analyzed and

edited using the Raven software (Charif et al. 2004). Calls were edited at

sampling frequencies of 22 and 44 kHz, and analyzed with FFT of 128 points. In

order to characterize the geographic distribution we searched for populations of

the new species in other locations surrounding the type locality, mainly on the

drainages in some regions of the Serra de Paranapiacaba, a segment of the

Serra do Mar, in the Southeastern Brazil.

To study the relationships of the new species described herein with the

Hypsiboas pulchellus group, and considering previous results of Faivovich et al.

(2004, 2005), we designed an analysis solely for this group. The specific

sampling for the group is the same as that included by Faivovich et al. (2005),

with the addition of the new species. For the outgroups we include one

exemplar of every species group of Hypsiboas recognized by Faivovich et al.

(2005), plus two species of Aplastodiscus, one of which is used as the root.

Overall, this outgroup sampling resembles that of Faivovich et al. (2004),

updated on the basis of the phylogenetic results of Faivovich et al. (2005).

Sequences of the new species for the mitochondrial genes 12S, the

intervening tRNA valine, 16S, and cytochrome b, and the nuclear genes

rhodopsin, RAG-1, 28S, and seventh in absentia were generated using the

primers and lab protocols of Faivovich et al. (2004, 2005). The fragment of

tyrosinase could not be amplified for this species; it was included in the analysis

as well for all other terminals for which it has been previously sequenced

(Faivovich et al., 2005).

The phylogenetic analysis was done using the program POY (Wheeler,

2002). The rationale for using parsimony as an optimality criterion was

advanced by Farris (1983) and recently discussed, among others, by Goloboff

(2003) and Goloboff and Pol (2005). The preference for the treatment of

sequence data as dynamic homologies simultaneously with tree search, as

opposed to static homology hypotheses (multiple alignments) independent of

tree search, has been justified by W heeler (1996, 2002) and De Laet (2005).

We obtained a quick consensus estimation (Goloboff and Farris, 2001),

as done by Faivovich et al. (2005), and used that topology as a constrain for

building 200 wagner trees followed by a round of tree bissection and

reconection (TBR) branch swapping. The final trees were submitted to a final

round of swapping without the constrain, using iterative pass optimization

(Wheeler, 2003). Bremer supports (Bremer, 1988), were calculated with POY;

parsimony Jacknife values (Farris et al., 1996) were estimated using TNT

(Goloboff, 2003), on the basis of the implied alignment generated by POY. Tree

edition was done with Winclada (Nixon, 1999, available:

http://www.cladistics.com.)

Hypsiboas kaapora, sp. nov.

Holotype.—CFBH 7312 – Brasil, São Paulo, Serra do Mar, Serra de

Paranapiacaba, Municipality of Pilar do Sul. Adult male collected by A.P.

Antunes, D.C. Briani, and A.T. Silva on 11 June 2004 (23º56' S and 47º40'W,

approximately 780 m above sea level).

Paratopotypes.—CFBH 5738–5742, 7313–7318, 8292–8297 (adult

males); 5743, 10873 (adult females); 7319–20 (juveniles). All collected between

August 2002–December 2005 by A.P. Antunes, F.L. Pincinato, F. Rohe, R.

Belmonte-Lopes, and E. Dahora.

Diagnosis.—A species included in t he Hypsiboas pulchellus group,

characterized by: (1) small to medium sized (SVL 29.7–37.5 mm in males and

37.6–44.3 mm in females); (2) body moderately robust; (3) beige, light-brown,

or golden color on background, with or without dark-brown spots or stripes on

vertebral, dorsolateral and/or head, or with large asymmetrical blotches that in

some specimens cover almost whole dorsum; (4) flanks with small bright spots,

cream or golden; (5) uniform pattern on the concealed parts of thigh; (6)

advertisement call with a metallic sound and distinct acoustic parameters (18

analyzed calls of at least eight males), composed by 14–48 pulses (32±10),

frequency range of 1.33–3.89 kHz, dominant frequency of 2.50–2.93 kHz

(2.67±0.12), and duration of 149.3–408.2 ms (249.0±73.2); (7) tadpoles with a

rostral gap in marginal papillation and tooth row formula 2(2)/4(1); (8)

reproduction in highland streams of the Atlantic Forest.

Comparisons.—Compared with Hypsiboas alboniger (Nieden, 1923), H.

cordobae (Barrio, 1965), H. cymbalum (Bokermann, 1963), H. joaquini (B. Lutz,

1968), H. melanopleurus (Boulenger, 1912), and H. riojanus (Koslowsky, 1895),

H. kaapora is smaller, without overlap in SVL (B. Lutz, 1973; Duellman et al.,

1997; Garcia et al., 2003). Hypsiboas balzani (Boulenger, 1898), H. cordobae,

H. cymbalum, H. ericae (Caramaschi and Cruz, 2000), H. guentheri (Boulenger,

1886), H. joaquini, H. marginatus (Boulenger, 1887), H. marianitae (Carrizo,

1992), H. prasinus (Burmeister, 1856), and H. pulchellus (Duméril and Bibron,

1841) present or may present predominant green dorsal coloration (B. Lutz,

1973; Duellman et al., 1997; Caramaschi and Cruz, 2000; Garcia et al., 2003),

not observed in H. kaapora. The new species differs from Hypsiboas alboniger,

H. andinus, H. balzani, H. bischoffi (Boulenger, 1887), H. caingua (Carrizo,

1991), H. cordobae, H. marianitae, H. prasinus, H. pulchellus, H. riojanus,and

H. secedens (B. Lutz, 1963), by the absence of any pattern on posterior surface

of thighs (B. Lutz, 1973; Duellman et al., 1997). Unlike Hypsiboas kaapora, H.

melanopleura and H. palaestes (Duellman, De La Riva, and Wild, 1997) lack

blotches on the flanks. Hypsiboas freicanecae (Carnaval and Peixoto, 2004)

present a metallic triangle on dorsum of snout, absent in H. kaapora.From

Hypsiboas beckeri (Caramaschi and Cruz, 2004), H. buriti

(Caramaschi and

Cruz, 1999), H. cipoensis (B. Lutz, 1968), H. goianus (B. Lutz, 1968), H.

latistriatus (Caramaschi and Cruz, 2004), H. leptolineatus (P. Braun and C.

Braun, 1977), H. phaeopleura (Caramaschi and Cruz, 2000), H. polytaenius

(Cope, 1870), and H. stenocephalus (Caramaschi and Cruz, 1999) , H. kaapora

differs by the absence of well-defined longitudinal stripes on the dorsum and by

its more robust body. Besides being larger, Hypsiboas joaquini shows white

bright blotches on limbs, absent in H. kaapora; moreover, H. joaquini inhabits

open areas, whereas H. kaapora inhabits forested areas. Hypsiboas kaapora is

most similar with H. semiguttatus and mainly with a new species of Hypsiboas

from Argentina, from which it differs in duration of advertisement call of the

former, and dominant frequency and larval morphology of later The duration of

the advertisement call in Hypsiboas semiguttatus (437.7–917.0 ms, N=19;

Garcia et al., in press) is longer than that of H. kaapora (149.3–408.2 ms, N=18)

and present pulses more irregularly spaced. Furthermore, Hypsiboas kaapora

has more robust body and its bright spots on flanks are less evident than in H.

semiguttatus. The advertisement call of Hypsiboas kaapora has higher

frequencies, with dominant frequency of 2.50–2.93 kHz (2.67±0.12, N=18),

while in the new species of Hypsiboas from Argentina the dominant frequency is

1.2–2.2 kHz (1.7±0.4, N=12; Garcia et al., in press). In addition, the tadpole in

H. kaapora has rostral papillation with a gap (continuous papillation in the

species from Argentina), and 2/4 labial tooth row formula (vs. 3/5 in the species

from Argentina; Faivovich, 1996, as Hyla semiguttata).

Description of holotype.— Body moderately robust; head slightly wider

than long; head length about 35% of SVL; snout rounded in dorsal view and

nearly rounded to truncate in profile; pupil horizontal; canthus rostralis distinct;

nostrils slightly protuberant, oval and directed laterally; internarial distance

slightly smaller than eye-nostril distance; loreal region concave; vocal sac

subgular; tympanum distinct, its diameter nearly 35% of eye diameter (Figs.

2A–B). Dorsal and flank skin texture smooth; ventral skin texture slightly

granular; scars on the dorsum and flanks. Hypertrophied forearms and

projecting prepollical spines; ulnar fold present with small tubercles linearly

distributed on posterior region of forearms; no nuptial pads; hand large; palmar

surface with many small supernumerary tubercles; inner and outer metacarpal

tubercles indistinct; relative length of f ingers I < II < IV < III; subarticular

tubercles single and rounded; discs of fingers well-developed; width of disk on

finger III larger than tympanum diameter (about 115 %); hand webbing formulae

I–II (2

–3

) III (2.5–2

) IV; disk of finger I smaller than in other fingers (Fig. 2C).

Hind limbs elongate and slender; thigh length slightly longer than tibia length

and about 55 % of SVL; plantar surface with many small tubercles; relative

length of toes I < II < V < III < IV; adhesive discs of toes well-developed; foot

webbing formulae I (2

–

–2

) II (1–2.5) III (1.5–3

) IV (2.5–1) V; inner metatarsal

tubercle present and oval; outer metatarsal tubercle absent; subarticular

tubercles single and rounded (Fig. 2D).

Color in life.—Dorsal background color light-brown to slightly golden, with

supernumerary small dark-brown spots and large asymmetrical dark-brown

blotches; iris golden; region between eye and nostril with a dark-brown stripe;

supralabial stripe cream to golden, extending from the snout to the insertion of

arm, less evident on snout tip and fragmented near the tympanum; a

dorsolateral dark-brown stripe from eyelid to inguinal region delimited superiorly

by a bright cream to golden stripe; flanks brown to grayish, with small bright

spots, cream to golden; limbs background color light-brown with supernumerary

small dark-brown spots, except on the prepollex; nearly round dark-brown

blotches on the surfaces of limbs, mainly on tibia and forearm; ulnar fold cream;

a longitudinal dark-brown line delimited anteriorly by a thin beige line on thigh,

from vent to knee; lack of any pattern on the hidden of thigh; outer region of

tibia and forearm with a longitudinal stripe often dark-brown; region

surroundings the vent with small beige spots; ventral surfaces white to cream;

gular region darker compared to the ventral coloration; green bones,

Coloration in preservative.—In 70% ethanol dorsal and limbs coloration

become grayish-brown. Supralabial and dorsolateral stripes become white.

After some time, blotches on dorsum become less evident, as well as the green

color, which tends to disappear.

Measurements of holotype (in mm).— SVL 33.0; HL 11.6; HW 12.0; ED

4.2; EN 2.6; NS 1.5; IN 2.7; IO 6.8; TD 1.5; FL 6.7; FB 3.3; HAL 11.1; THL 18.4;

TIL 18.1; TAL 11.2; FL 15.3; DAD 1.7.

Variation.—Variation in size of Hypsiboas kaapora is shown in Table I.

The dorsal coloration is (N = 19 paratopotypes): uniform pattern (N = 3) with

beige to light-brown without dark blotches (Fig. 3A). Within the same light

colored dorsal background, there are individuals with s inuous dark-brown lines

dorsolateraly slightly visible and with variable extension, from inguinal region to

the insertion of arms, recorded in specimens not collected (Fig. 3B); with dark-

brown spots and/or stripes (N = 8), concentrated on head and on vertebral

and/or dorsolateral area (Figs. 3C–F). In ornamented individuals (N = 5) dark

spots coalesce to form blotches of irregular size and shape on dorsum,

frequently covering part of head, except the snout (Figs. 3G–J); in some

individuals (N = 3) the dark brown blotches cover almost all dorsum and present

beige to light-brown blotches (Figs. 3K–L). The space between eye and nostril

generally has the background color ( beige to light-brown) and may present

some small dark brown spots (Fig. 3L). Figure 3 shows the variation on the

color pattern from specimens photographed in the field. The dorsolateral dark

and bright stripes have variable width and may be fragmented in the inguinal

region. Gular region sometimes darker compared to ventral coloration. Bones,

tympanum, and vocal sac may be green or not. Females do not show

hypertrophied forearms and the prepollex is smaller. Females can present a

slightly olivaceous coloration distributed on background (N = 2), not observed in

males. Variations in hand and foot webbing formulae are respectively: I–II (2

–

)–(2

–

–3

) III (2.5–2

–

)–(2

–

–2

–

) IV; I (1.5–2

)–(2

–

–2

–

)II(1–2

)–(1–2.5) III (1–2

)–

(1.5–2

–

)IV(2

–1)–(2.5–1) V. The dissection of the referred specimen CFBH

14198 indicates the absence of the slip of the muscle depressor mandibulae

that originates at the level of the m. dorsalis scapulae.

Vocalizations.—The advertisement call is a metallic sound and consists

of one short single note (single advertisement call; Fig. 4A) and less frequently

of two notes (complex advertisement call; Fig. 4B). At an air temperature of 16–

20 C, the single advertisement calls (18 calls analyzed of at least eight males)

are composed of 14–48 pulses (32±10), with frequency between 1.33–3.89

kHz, dominant frequency of 2.50–2.93 kHz (2.67±0.12), and duration of 149.3–

408.2 ms (249.2±73.2). Harmonics were not always evident in the spectrogram.

The advertisement call has, in general, ascendent frequency and intensity, with

one peak of energy concentrated near the final part of the call. The pulses are

frequently overlapped.

The complex advertisement call (two analyzed calls of one male), at an

air temperature of 4 C, consists of one first note, apparently the same note of

the single advertisement call, with duration of 335–385 ms, 32–35 pulses,

frequency range of 1.44–3.68 kHz, and dominant frequency of 2.42–2.75 kHz,

and of a second note with duration of 146–193 ms, 13–15 pulses, frequency

range of 1.54–3.68 kHz, and dominant frequency of 2.40–2.75 kHz (Fig. 4B).

This call was recorded in isolated and aggregated males, but was conspicuous

at courtship.

Territorial calls were emitted during agonistic interactions between males

and consisted of a single note (single territorial call; Fig. 4C) or two notes with

short duration (complex territorial call; Fig. 4C). At an air temperature of 19 C,

duration of the single territorial call (four calls analyzed of one male) was 31.5–

42.4 ms (36.6±4.5), frequency range of 1.21–3.33 kHz, and dominant frequency

of 2.07–2.42 kHz (2.21±0.17). In the complex territorial call (two analyzed calls

of one male), at an air temperature of 19 C, the first note had a duration of

31.5–34.5 ms, frequency range of 1.28–2.89 kHz, and dominant frequency of

1.90–2.07 kHz. The duration of the second note was 25.4–26.9 ms, frequency

range of 1.35–2.93 kHz, and dominant frequency of 1.89–2.07 kHz. The

duration of the complex territorial call was approximately 144–158 ms.

Territorial calls had descendent intensity and frequency.

Distress calls (Fig. 4D) were recorded when a male was collected by his

legs. The calls were variable, even in the same individual, mainly in relation to

the duration (62–640 ms), dominant frequency (2.75–7.57 kHz), and number of

pulses (37–256). This call has harmonic structure with sound energy distributed

over a wide range of frequencies (1.0–15.9 kHz).

Natural history.—Adult males were registered calling in all months along

the year. They call at night from the marginal vegetation of streams inside the

forest, generally at heights varying from 0.5 to 1.5 m above water. Males start to

emit advertisement calls during the sunset and ceased during the sunrise, with

one peak in the dusk and other in the end of the night. Males vocalize

sporadically; intervals between the advertisement calls were long, from few

minutes to hours of duration. Eventually males vocalize in chorus, apparently

stimulated by nearby calling individuals. Most adult males have scars on the

dorsum, likely caused by prepollical spines of other males during territorial

combats, as commonly occur in other species of Hypsiboas (for a review see

Faivovich et al., 2005). Amplected females carried the males to the water. Then,

they submerged searching for a local to spawn, generally roots of the marginal

vegetation, exposed inside the water. Reproduction seems to occur throughout

the year, and from 2002 to 2006 was recorded in January, March, May, July,

August, September, November, and December.

During the day, reproductive males hid mainly in the leaf litter, near the

margins of the streams and rarely emitted vocalizations. Defensive behaviors

comprise primarily crypsis and immobility, and secondarily liquid cloacal

discharges, escaping to ground or water, and when handled, inflating the lungs,

aggression with the prepollical spine, tanathosis, distress calls, and a peculiar

odor. An adult male was preyed by the snake Tropidophis paucisquamis

(Serpentes: Tropidophiidae) in the field.

Tadpoles aggregate in the backwaters near the margins of streams and

apparently they are more active at night. Newly metamorphosed froglets were

observed on the vegetation along the stream in December and January, and

have a total length of 18.0–19.9 mm (N=3).

Egg-mass and embryos.—Eggs are individually surrounded by

gelatinous capsules which are generally attached to roots of the marginal

vegetation, exposed inside the water. One clutch obtained in the field in January

2004 was collected the following day of oviposition and the embryos had a total

length of about 5 mm. All the eggs were fertilized, giving rise to 72 tadpoles,

some of which were raised in the lab to confirm the identification of the tadpole

employed in the description. Another clutch obtained in captivity had 64 eggs.

Eggs have a diameter of 2.3–2.8 mm and are surrounded by capsules with a

diameter of 4.4–5.0 mm. Embryos develop within the gelatinous capsules.

Embryos and early larvae presented Type A cement gland, located on the

anteroventral side of the head. Embryos at developmental stage 21 with total

length about 8.5 mm and body length about 4.3 mm (N=2) show two lateral gill

tufts, each one originating from the region between eye and oral disc, with a

length of about 2.5 mm.

Tadpole.—One tadpole of Hypsiboas kaapora was collected in the

stream at the type locality, at the developmental stage 28 (Gosner, 1960), and

has the following measurements (mm): total length 34.1; body length 14.2; tail

length 20.8; body height 8.7; body width 9.1; caudal height 9.5; nostril diameter

0.5; snout-spiracle distance 10.6; eye diameter 1.8; internarial distance 2.5;

interorbital distance 4.2; eye-nostril distance 2.6; oral disc diameter 4.5.

Body ovoid and robust (Fig. 5), corresponding to approximately 40% of

total length; body wider than high; in profile; snout rounded in lateral and dorsal

views; eye large and dorsolateral, its diameter about 15% of body length;

nostrils oval with a small elliptic projection on its inner margin; caudal height

about 45% of tail length; tail musculature well-developed; height of ventral fin

about 75% of dorsal fin; origin of dorsal fin on body; spiracle medium sized,

wide, sinistral, and directed posterodorsally; cloacal tube large and opening

laterally on the right side of ventral fin; well-developed oral disc, ventral,

subterminal, not visible in dorsal view, and about 50 % of body width; marginal

papillae surrounding the oral disc, except for a rostral gap (about 10% of oral

disc); labial tooth row formula is 2(2)/4(1) ( Fig. 5D), being P(4) shorter than

other rows and located near the border of marginal papillae; small flaps with

labial teeth on the lateral areas of the oral disc; free margin of both j aw- sheaths

serrated, anterior larger than the inferior; coloration in life brownish with dark-

brown, gray, and reddish blotches; coloration in preservative grayish-brown.

Geographic distribution and conservation.—Three populations of

Hypsiboas kaapora are known from the municipalities of: Pilar do Sul (23º58'S

and 47º41'W; 23º56'S and 47º42'W; 23º56'S and 47º40'W), Sete Barras

(24º07'S and 47º59'W), and São Miguel Arcanjo (23º59'S and 47º52'W), located

in the mountains of Serra de Paranapiacaba, segment of the Serra do Mar,

southern of São Paulo State, Brazil (Fig. 6). In this section occur the more

preserved remnants of the Atlantic Forest of Brazil. This species was found only

inside the forest at the highlands, at an altitude of 700–800 m. Apparently, the

reproduction of Hypsiboas kaapora is restricted to some larger streams

pertaining to Alto Paranapanema and Ribeira de Iguape river basins. The

populations of Sete Barras and São Miguel Arcanjo are in an officially protected

area, the Carlos Botelho State Park

Etymology.— The name kaapora is based on a specific epithet derived

from the Tupi indigenous language meaning forest inhabitant (kaa = forest +

pora = inhabitant; Bueno, 1982). It refers to the habitat where the new species

is found: the Atlantic Forest at Serra do Mar in Southeastern Brazil. Also, it

refers to a personage of Brazilian folklore, which may present distinct

interpretations according to the different areas of the country, in all cases it is

related to the life in the forest (Cascudo, 1954).

Phylogenetic relationships.—The analysis resulted in 2 most equally

parsimonious trees/alignment combinations with length 4365 steps that were hit

15 independent times (Fig. 7). Overall, relationships hypothesized among

outgroups differ from those resulting from the much densely sampled analysis

of Faivovich et al. (2005). However, we do not consider these results to be a

rigorous test of their hypothesis, as our sampling of these groups is much

restricted and these terminals are only intended to be outgroups of our group of

interest.

The two most parsimonious trees differ only in the position of H.

leptolineatus, being either the sister taxon of H. latistriatus + H. polytaenius,or

the sister taxon of the group composed of H. kaapora, H. joaquini, H.

semiguttatus, and Hypsiboas sp. Hypsiboas kaapora obtains as the sister taxon

of H. semiguttatus, and together both make the sister taxon of the new species

from Argentina and H. joaquini (Garcia et al., in press).

Discussion

Hypsiboas kaapora is a member of H. pulchellus group, as

suggested by its overall similarity with H. semiguttatus and corroborated by the

phylogenetic analysis. Besides the molecular synapomorphies that support this

group, the only putative morphological synapomorphies so far suggested for

this group are the absence of the slip of the muscle depressor mandibulae that

originates at the level of the m. dorsalis scapulae (Faivovich et al., 2005).

The description of Hypsiboas kaapora adds a fourth species to the clade

composed of H. semiguttatus and species previously confused with it. Garcia et

al. (in press) stated that besides the molecular evidenc e they are still unaware

of morphological synapomorphies supporting the monophyly of the clade

composed of H. joaquini + H. semiguttatus + the new species from Argentina, to

which we should add H. kaapora. The superficial similarity among these species

is striking, and possibly further research will allow defining character states

related to their color patterns.

Hypsiboas kaapora, H. semiguttatus, H. joaquini, and the new species of

Hypsiboas from Argentina present several similar characters that make difficult

their diagnoses. The dorsal coloration of H. semiguttatus and of the new

species from Argentina varies from uniform pattern to presence of dark-brown

dorsal spots or stripes in vertebral and/or dorsolateral area. Although this

pattern occurs in Hypsiboas kaapora, it is frequent the fusion of spots, forming

asymmetrical dark-brown blotches, which in some specimens cover almost

whole dorsum. Generally, Hypsiboas kaapora is smaller than its two closely

related species, but overlap in SVL occurs, mainly with new Hypsiboas from

Argentina. Thus, beyond the morphology, biological characters, as the

advertisement call, the most easily recognized differential character, and habitat

are essential in the characterization of these species. Still, some undescribed

species externally resembling Hypsiboas semiguttatus occur in the Southern

Brazil and Argentina.

The geographic distribution of the f our species from this clade is probably

allopatric; the species inhabit relatively distinctive vegetational formations,

associated with mountain areas, reproducing along the streams. Hypsiboas

joaquini is known from the highlands of Serra Geral, in the South Brazil, in open

formations and Araucaria Forest on the plateau (Garcia et al., 2003). Recently,

the geographic distribution of Hypsiboas semiguttatus was restricted to Serra do

Mar of Southern Brazil, a region with influence of Araucaria Forest and Atlantic

Forest, while the new species of Hypsiboas from Argentina, previously

considered H. semiguttatus, is known from the Araucaria Forest and Seasonal

Forest of Misiones in Argentina and part of western border of Southern Brazil

(Garcia et al., in press). Hypsiboas kaapora presents geographic distribution at

lower latitudes and inhabits Atlantic Forest, but the presence of few remnants

and isolated trees of Araucaria angustifolia in the reverse border of the Serra de

Paranapiacaba show the influence of Araucaria formation in this region,

probably more intense in the beginning of Holocene (see Viadana, 2002). At the

moment, the known geographic distribution of this clade suggest high

relationship with Araucaria formation and the surrounded transitional areas, that

are formations mainly associated with the subtropical plateau of the Southern

Brazil and part of Argentina (Ab’Sáber, 2003).

The taxonomic distribution of the structure of the larval cement glands in

Hylinae hylids is still very poorly known, being mostly restricted to the

observations of Nokhbatolfoghahai and Downie (2005), on a few species of

Hypsiboas, Dendropsophus, and Trachycephalus.WithinHypsiboas,

Nokhbatolfoghahai and Downie (2005) reported their type A morphology in H.

crepitans (a member of the H. faber group) and H. geographicus (H.

semilineatus group). Cement gland morphology has also been quite

superficially described or illustrated in H. heilprini (H. albopunctatus group;

Noble, 1927), H. rosenbergi (H. faber group; Breder, 1946), and H. pugnax (H.

faber group; Chacon-Ortiz et al., 2004). Our observations of a Type A

morphology in embryos and early larvae of H. kaapora are the first report on

cement gland morphology in a species of the H. pulchellus species group.

Additional research is still needed to provide information on the presence and

developmental pattern of the cement gland in hylids.

Material Examined

Hypsiboas andinus.—Argentina: Tucumán: Estancia Agua Negra, Sierra

de Medina (CFBH 4036–4037). Catamarca: Puesto Río Blanco (CFBH 4040).

Toma del Río Andalgalá (CFBH 4039). Tucumán: Dique La Angostura, Tafi del

Valle (CFBH 4038). Hypsiboas beckeri.—Brasil: Minas Gerais: São Tomé das

Letras (CFBH 7416–7420, 7422–7424). Hypsiboas bischoffi.—Brasil: Rio

Grande do Sul: São Francisco de Paula (CFBH 3676). Santa Catarina: São

Bento do Sul (CFBH 3010, 3014). Rancho Queimado (CFBH 3358). São Paulo:

Barra do Turvo (CFBH 6343). Jundiaí (CFBH 0718). Ribeirão Branco (CFBH

2137, 6821). São Paulo (CFBH 5689). Hypsiboas cipoensis.—Brasil: Minas

Gerais: Serra do Cipó, Santa do Riacho (CFBH 0289). Hypsiboas ericae.—

Brasil: Goiás: Alto Paraíso de Goiás, Chapada dos Veadeiros (CFBH 3599–

3604). Hypsiboas goianus.—Brasil: Goiás: Silvânia (CFBH 2666, 4167–4168).

Hypsiboas joaquini.—Brasil: Santa Catarina: Urubici (CFBH 3281–3289, 3624–

3630). Hypsiboas latistriatus.—Brasil: São Paulo: Campos de Jordão (CFBH

9902, 9865). Rio de Janeiro: Itatiaia (CFBH 9866). Hypsiboas leptolineatus.—

Brasil: Santa Catarina: São Domingos (CFBH 7166–7169). Hypsiboas

marginatus.—Brasil: Rio Grande do Sul: São Francisco de Paula (CFBH 3078,

3090–3097, 3413). Hypsiboas phaeopleura.—Brasil: Goiás: Alto Paraíso de

Goiás, Chapada dos Veadeiros (CFBH 3598). Hypsiboas polytaenius.—Brasil:

Rio de Janeiro: Maringá, Distrito de Itatiaia (CFBH 5746–5752). Hypsiboas

prasinus.—Brasil: Minas Gerais: Monte Verde (CFBH 7475). São Paulo:

Jundiaí, Serra do Japi (CFBH 0002, 0694, 0729, 7413). São Paulo: Ribeirão

Branco (CFBH, 6887, 6893). Santa Catarina: Lages (CFBH 0074). Hypsiboas

pulchellus.—Brasil: Rio G rande do Sul: São Francisco de Paula (CFBH 3374–

3379). Hypsiboas semiguttatus.—Brasil: Paraná: Piraquara, Mananciais da

Serra (CFBH 3364, 3379–3381, 3704–3707, 5000). Hypsiboas

stenocephalus.—Brasil: Minas Gerais: Cristina ( CFBH 9918, 9862, 9863).

Hypsiboas sp. (aff. semiguttatus.—Argentina: Misiones: San Vicente (CFBH

3444-3446, 4908-4910).

[Genbank numbers of the newly sequenced species will be added after

final decision of the editor regarding acceptance of the present Ms]

Genbank numbers of the sequences employed: All sequences generated

by Faivovich et al. (2004, 2005). Refer to these publications for voucher

collection number and locality: Aplastodiscus eugenioi (AY843669, AY843913,

AY844660, AY844456, AY844875), A. perviridis (AY843569, AY843791,

AY844543, AY844366, AY844025, AY844771, AY844201), Hypsiboas

albopunctatus (AY549317, AY549370, AY844569, AY844041, AY844795), H.

andinus (AY549319, AY549372, AY844573, AY844387, AY844799), H. balzani

(AY549323, AY549376, AY844582, AY844395, AY844806, AY844226), H.

benitezi (AY843606, AY843830, AY844583, AY844396, AY844227), H.

bischoffi (AY549324, AY549377, AY844586, AY844398), H. caingua

(AY549326, AY549379, AY844591, AY844057, AY844812, AY844234), H.

kaapora (XXXXX, XXXXX, XXXXX, XXXXX, XXXXX), H. cordobae (AY549330,

AY549383, AY844600, AY844411, AY844066, AY844819, AY844244), H.

ericae (AY549332, AY549385, AY844605, AY844416, AY844071), H. faber

(AY549334, AY549387, AY844607, AY844825), H. guentheri (AY843631,

AY549390, AY844612, AY844830, AY844253), H. joaquini (AY549339,

AY549392, AY844616, AY844421, AY844834, AY844256), H. latistriatus

(AY549360, AY549413, AY844668, AY844293), H. leptolineatus (AY549341,

AY549394, AY844621, AY844424, AY844083, AY844839, AY844260), H.

marginatus (AY549342, AY549395, AY844624, AY844426, AY844842,

AY844263), H. marianitae (AY549344, AY549397, AY844625, AY844427,

AY844843), H. polytaenius (AY843655, AY843895, AY844641, AY844443,

AY844859), H. prasinus (AY549347, AY549400, AY844642, AY844100,

AY844860), H. pulchellus (AY549352, AY549405, AY844644, AY844445,

AY844102, AY844862, AY844278), H. punctatus (AY549353, AY549406,

AY844645), H. riojanus (AY549355, AY549408, AY844648, AY844447,

AY844865, AY844279), H. rufitelus (AY843662, AY843905, AY844652,

AY844105, AY844867, AY844282), H. semiguttatus (AY549357, AY549410,

AY844655, AY844452, AY844870, AY844285), H. semilineatus (AY843778,

AY843779, AY843909, AY844656, AY844453, AY844108, AY844871,

AY844286), Hypsiboas sp. (AY549359, AY549412, AY844880).

Acknowledgments

We thank: F. Rohe, F. Pincinato, A. T. Silva, G. Correia, J. Cosme, B. G.

Luize; L. F. Toledo, C. F. Tófoli, E. Dahora, C. Zacchi-Neto, R. Belmonte-Lopes,

M. M. da Silva, and M. Silveira for assistance in the field. C. P. A. Prado for

critically readings the manuscript. C. P. A. Prado, C. S. Antunes, and A. S.

Antunes for the Englis h version. C. Zacchi-Neto and M. Forlani for information

about geographic distribution of populations from Carlos Botelho State Park. J.

Somera for fine line drawings. L. O. M. Giasson, L. F. Toledo, and M. Grid-Papp

for help with the vocalization analyze. Eucatex/SA for permitted access in the

study area. For granting unrestricted access to his lab we thank W. C. Wheeler.

Permits for collection were issued by IBAMA/RAN, licenses 057/03 and 054/05.

FAPESP (procs. 01/13341–3 and 04/10974–3) for financial support. CNPq for

the grant and fellowship to C. F. B. Haddad. J. Faivovich thanks the American

Museum of Natural History, and National Science Foundation Grant DEB–

0407632 for the financial support.

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Legends of Figures

Fig. 1. Hypsiboas kaapora. Holotype (CFBH 7312) – adult male in life.

Fig. 2. Hypsiboas kaapora. Holotype (CFBH 7312). (A) Head in dorsal

view; (B) head in lateral view; (C) left hand in ventral view; (D) left foot in ventral

view.

Fig. 3. Variation of dorsal coloration of Hypsiboas kaapora. (A) Uniform;

(B) with sinuous dark-brown lines on the dorsolateral region; (C–F) with dark-

brown spots and/or stripes, concentrated on head, vertebral and/or dorsolateral

region; (G–J) ornamented with asymmetrical dark-brown blotches; and (K–L)

almost all dark-brown dorsum with beige to light-brown blotches.

Fig. 4. Spectrogram (above) and oscilogram (below) of the vocalizations

of Hypsiboas kaapora. (A) Single advertisement call (December 2003; air

temperature 20 C); (B) complex advertisement call (August 2003; air

temperature 4 C); (C) single and complex territorial calls (November 2004; air

temperature 19.5 C); and (D) distress calls (October 2004; air temperature 13

C). Graphics in the same scale, except the scale of frequency in D.

Fig. 5. Tadpole of Hypsiboas kaapora in stage 28. (A) Lateral view; (B)

dorsal view; (C) ventral view; and (D) oral disc.

Fig. 6. Geographic distribution of Hypsiboas kaapora: (bold circle) type

locality and (empty circles) other two populations.

Fig. 7. One of the two most parsimonious trees (length 4365 steps)

resulting from the phylogenetic analysis of the Hypsiboas pulchellus species

group. Arrow points to the only difference between the two most parsimonious

trees, the alternative placement of H. leptolineatus. Black circles indicate nodes

recovered in the quick consensus estimation (see text). Numbers above nodes

are Bremer supports, number below are Parsimony Jackknife frequencies.

Asterisks indicate Parsimony Jackknife frequencies of 100%. Branch lengths

proportional to number of transformations; not all loci are available for all

terminals (Faivovich et al., 2005 for details).

Figure 1

Figure 2

Figure 3

Figure 4

Figure 5

Figure 6

Figure 7

TABLE I

Measurements in millimeters (range, mean, and standard deviation) of

Hypsiboas kaapora new species.

ƃƃ (N=18)

Characters Range Mean Standard Deviation

Ƃ (N=2)

SVL

29.7 - 37.5 33.4 2.3 37.6 - 44.3

10.3 - 12.4 11.6 0.7 13.2 - 14.9

10.9 - 12.7 11.8 0.6 13.8 - 15.2

3.2 - 4.4 4.0 0.2 4.0 - 4.8

2.2 - 3.1 2.5 0.2 3.0 - 3.5

1.3 - 1.8 1.5 0.2 1.7 - 1.9

2.4 - 2.9 2.7 0.2 3.0 - 3.3

6.2 - 6.9 6.4 0.2 7.0 - 8.3

1.3 - 1.7 1.5 0.1 1.8 - 2.2

FAL

5.7 - 7.2 6.4 0.3 7.7 - 7.9

FAB

2.6 - 4.2 3.2 0.3 3.4 - 3.5

HAL

10.3 - 12.4 11.1 0.5 12.5 - 13.6

THL

16.0 - 20.0 17.9 0.8 20.3 - 21.5

TIL

15.5 - 19.2 17.3 0.8 20.1 - 20.3

TAL

9.5 - 11.9 11.0 0.6 12.7 - 12.9

13.1 - 16.3 14.5 0.8 16.0 - 19.8

DAD

1.5 - 2.0 1.7 0.1 1.9 - 2.3

CAPÍTULO II

HISTÓRIA NATURAL DE UMA NOVA ESPÉCIE

DE HYPSIBOAS DOS RIACHOS DA MATA ATLÂNTICA,

ALTO DA SERRA DE PARANAPIACABA, SÃO PAULO

(AMPHIBIA, ANURA, HYLIDAE)

INTRODUÇÃO

O padrão de distribuição espacial de uma população reflete

principalmente a heterogeneidade de hábitats ocupados e as interações sociais

entre seus indivíduos (R

ICKLEFS

2001). Considerando a distância média entre

os indivíduos, três padrões de distribuição são conhecidos (e.g., K

REBS

1994,

1998): (1) randômico, onde se encontram espalhados de forma aleatória, sem

que haja interferência entre eles; (2) uniforme, no qual se distanciam de forma

relativamente homogênea uns dos outros e isso decorre geralmente, das

interações comportamentais entre eles; (3) agregado, caso que normalmente

resulta da predisposição dos indivíduos em agrupar-se ou devido à

heterogeneidade de hábitats e recursos necessários à reprodução ou à sua

sobrevivência.

Nos anfíbios anuros é principalmente durante a reprodução que ocorrem

as interações sociais envolvendo coespecíficos, período em que se constituem

os agregados formados por machos, que vocalizam em coros (W

ELLS

1977b;

ULLIVAN

et al. 1995). A vocalização no grupo tem importante função na

comunicação entre os indivíduos e são emitidas em contextos sociais distintos,

tanto para manter o espaçamento entre os machos, assim como para atrair as

fêmeas para a reprodução (W

ELLS

1977b, 1988; D

UELLMAN

RUEB

1986). O

período reprodutivo pode acontecer (1) de forma explosiva, com duração de

poucos dias ou (2) prolongada (W

ELLS

1977b). A reprodução contínua é

atribuída às espécies que se reproduzem ao longo do ano todo (C

RUMP

1974).

Normalmente, durante a reprodução os machos defendem os locais

onde se estabelecem e que são utilizados principalmente como poleiros de

vocalização, para a corte ou oviposição (W

ELLS

1977b; D

UELLMAN

RUEB

1986). Nas espécies arborícolas da família Hylidae são comuns

comportamentos agressivos entre os machos para a defesa territorial (B. L

UTZ

1960; F

ELLERS

1979a), que, em geral, obedecem a um escalonamento de

agressividade (K

LUGE

1981; M

ARTINS

et al. 1998). Inicialmente a defesa do

território ocorre pela emissão de vocalizações de anúncio, seguida de

vocalização territorial, exibições posturais e/ou sinalizações visuais e,

eventualmente, resulta em combates físicos (revisão em H

ADDAD

1989).

A territorialidade ocorre principalmente em espécies de anuros de

reprodução prolongada, em que a chegada das fêmeas acontece de f orma

assincrônica (W

ELLS

1977b). Essa f orma de reprodução permite maior grau de

escolha de um m acho pela fêmea, assim o sucesso reprodutivo dos machos

vai depender de sua habilidade em atrair as fêmeas para seus territórios, o que

pode ser maximizado sem a interferência de outros machos nas proximidades

ELLS

1977b).

Considerando que o sucesso reprodutivo de um organismo depende do

seu tempo de sobrevivência, número de eventos reprodutivos ao longo da sua

vidaeotamanhoeasobrevivênciadesuaprole(R

ICKLEFS

2001), medidas

indiretas do sucesso reprodutivo são mais comumente adotadas em estudos

comportamentais. Por exemplo, o sucesso reprodutivo dos machos dos anuros

pode estar relacionado ao seu tamanho (H

ALLIDAY

EJEDO

1995), embora em

algumas espécies possa existir uma proporção ótima no tamanho do casal em

amplexo, permitindo uma maior fertilização dos óvulos, devido à justaposição

das cloacas (e.g., B

ASTOS

ADDAD

1996). Características físicas do canto de

anúncio, como sua freqüência ou intensidade (S

ULLIVAN

et al. 1995), ou ainda

sua complexidade (H

ADDAD

ARDOSO

1992) são considerados atributos

importantes para o maior sucesso reprodutivo dos machos de espécies de

anuros. Da mesma forma o tempo de permanência no sítio reprodutivo pelos

machos é positivamente relacionado à aquisição de fêmeas para a reprodução

ELLS

1977a; M

ARTINS

1993).

A seleção sexual, teoria proposta por Darwin há mais de um século,

favorece características que confiram aos indivíduos vantagens no sucesso

reprodutivo em relação aos demais indivíduos (H

ALLIDAY

EJEDO

1995). A

intensidade a qual estará agindo é proporcional à variação no sucesso

reprodutivo entre os indivíduos da população, ou seja, é r elacionada ao grau de

competição por parceiros, que depende da razão sexual operacional e do

esforço parental entre os sexos (E

MLEM

RING

1977).

Entre as espécies de anuros é relatada grande variedade de padrões

comportamentais durante a corte (e.g., H

ADDAD

IARETTA

1999; H

ADDAD

AWAYA

2000; M

AGNUSSON

et al. 1999), sendo com um os machos emitirem

vocalizações diferenciadas quando próximos das fêmeas (H

ADDAD

ARDOSO

1992; M

ARTINS

1993; F

ELLERS

1979a) ou eventualmente estímulos visuais

EYGOLDT

ARVALHO E

ILVA

1992; H

ADDAD

IARETTA

1999; M. H

ARTMANN

et al. 2004) ou táteis (H

ADDAD

AWAYA

2000). Estas modificações

comportamentais durante a corte parecem influenciar na orientação das

fêmeas a respeito da localização dos machos (F

ELLERS

1979a).

O grupo de Hypsiboas pulchellus é o mais r ico em espécies dentro do

gênero Hypsiboas W

AGLER

, 1830, recentemente revalidado por F

AIVOVICH

et al.

(2005). Com 30 espécies descritas amplamente distribuídas pela América do

Sul, o grupo é geralmente assoc iado às regiões montanhosas (B. L

UTZ

1973;

UELLMAN

et al. 1997; F

AIVOVICH

et al. 2005). A reprodução ocorre em locais

diversificados, como em riachos, lagoas ou poças, dentro de florestas o u

paisagens abertas (B. L

UTZ

1973; D

UELLMAN

et al. 1997). Uma espécie em

particular, Hypsiboas semiguttatus (A. L

UTZ

, 1925), foco de recente estudo

taxonômico, foi considerada como um complexo de espécies distintas e sua

distribuição geográfica ficou restrita ao alto da Serra do Mar ao leste do Paraná

eSantaCatarina(G

ARCIA

et al. n o prelo). A espécie aqui estudada encontra-se

em fase de descrição e pertence a um c lado taxonomicamente confuso do

grupo de Hypsiboas pulchellus, formado por Hypsiboas semiguttatus, H.

joaquini, uma nova espécie de Hypsiboas da Argentina e algumas formas não

descritas do Sul do Brasil e possivelmente na Argentina ( veja capítulo 1). Para

estas espécies, a história natural e a biologia reprodutiva são relatadas em

notas de estudos mais amplos (B. L

UTZ

1973; K

WET

-B

ERNARDO

1999) ou

taxonômicos (C

ARRIZO

1992; F

AIVOVICH

1996; G

ARCIA

et al. 2003; G

ARCIA

et al.

no prelo).

Realizamos aqui um estudo da história natural de Hypsiboas KAAPORA

em um riacho na borda oeste da Serra de Paranapiacaba, estado de São

Paulo, com ênfase na biologia comportamental da espécie. Apresentamos o

padrão de distribuição dos machos adultos na transecção analisada no estudo

e o relacionamos à s observações qualitativas de utilização do ambiente

reprodutivo. Descrevemos, em parte, o ciclo de vida da espécie, baseando,

principalmente, no recrutamento dos machos adultos. Avaliamos a

territorialidade dos machos adultos a partir: (1) do tamanho do território

defendido e do distanciamento entre eles na transecção; (2) de observações de

comportamentos agonísticos para defesa territorial e em um caso, realizado

diretamente para a aquisição de uma fêmea que se encontrava próxima aos

machos em combate; (3) do tempo de permanência no sítio reprodutivo e (4)

da análise de espécimes pr eservados em coleção científica de espécies

relacionadas, seguindo a filogenia proposta por F

AIVOVICH

et al. (2004, 2005),

para avaliar a proporção de machos adultos com cicatrizes. Apresentamos a

atividade diária e sazonal da espécieearazãosexualoperacional nos sítios

reprodutivos. Além disso, descrevemos o comportamento de corte e avaliamos

preliminarmente a escolha dos machos pelas fêmeas.

ÁREA DE ESTUDO

Com espetacular expr essão paisagística, a Serra do Mar compreende o

sistema de montanhas costeiras nas regiões Sul e Sudeste do Brasil com cerca

de 1000 km de extensão (A

’S

ABER

2003). Trata-se de um conjunto de

escarpas festonadas iniciado, provavelmente, no Cenozóico, a partir de

processos tectônicos surgidos por flexuras e falhamentos, que culminaram no

soerguimento do bloco ocidental da falha de Santos (A

LMEIDA

ARNEIRO

1998). Planaltos e escarpas são sustentados por rochas resistentes de origem

alcalina, enquanto que falhas, fraturas, entre outros, devido à baixa resistência

diferencial a erosão, deram origem a grande parte dos sistemas de drenagens

LMEIDA

ARNEIRO

1998).

Em São Paulo a Serra do Mar apresenta feições típicas de borda de

planalto, com altitude relativamente nivelada, variando entre 800 e 1200 m

LMEIDA

ARNEIRO

1998). A abertura do vale do rio Ribeira de Iguape trouxe

fortes conseqüências para o Planalto Atlântico do estado. No sul de São Paulo

a borda do planalto é delimitada pela Serra de Paranapiacaba, mais interiorana

que o restante da Serra do Mar e com uma ampla planície costeira. Sustentada

pela Serra dos Agudos Grandes, seu cume divide as bacia do Alto

Paranapanema, drenada no planalto, da bacia do Ribeira, na vertente oceânica

da serra. O rio Ribeira de Iguape expandiu sua drenagem até o primeiro

planalto paranaense, interrompendo a continuidade da serra (A

LMEIDA

ARNEIRO

1998).

O Sudeste do Brasil constitui a região de maior diversificação climática

do país (N

IMER

1989). Segundo o autor, entre os fatores responsáveis

destacam-se sua posição latitudinal, situada em grande parte na zona tropical,

entre os paralelos 14º e 25º S. Nesta faixa a radiação solar é intensa, e o calor

gerado propicia altos índices de evaporação do ar atmosférico. Considerando a

sua proximidade com o Oceano Atlântico, que banha toda sua porção leste,

aumenta-se ainda mais as condições de evaporação e condensação.

Periodicamente a região é atingida pelas frentes polares, originadas na

Antártida. Em sua origem o ar é seco e frio, porém durante sua trajetória para o

norte, absorve calor e umidade do mar, tornando-o instável (N

IMER

1989). Tal

evento é responsável pela abundante precipitação no Sudeste, em especial

nas áreas serranas. As serras do litoral do Sudeste, paralelas ao oceano, se

confrontam com as frentes polares e as linhas de instabilidade associadas,

causando os maiores índices pluviométricos do país, que podem ultrapassar os

4500 mm. As nuvens e nevoeiros se formam pela ascendência do ar, que é

barrado pela serra e resfria-se rapidamente ao se elevar, diminuindo a

quantidade de vapor d’água que ele consegue conter, saturando e

condensando e, normalmente, resultando em fortes nevoeiros e chuvas. Na

escarpa da Serra do Mar constituem-se os domínios de clima Úmido (1 a 3

meses secos) e Superúmido (sem seca ou com subseca) (N

IMER

1989).

As superfícies mais elevadas da Serra do Mar apresentam Clima

Mesotérmico brando, com temperaturas amenas no ano todo (média em torno

de 18 a 19 ºC) (N

IMER

1989). A média no verão não ultrapassa os 22 ºC (em

geral entre 18 a 20º) e no inverno a média no mês mais frio fica em torno dos

15 ºC. Neste período podem estar presentes geadas em as mínimas podem

descender de 0 ºC (N

IMER

1989).

A área de estudo está localizada em um contínuo de Mata Atlântica da

Serra do Mar, precisamente no sul de São Paulo, onde é localmente

denominada de Serra de Paranapiacaba. Neste trecho encontram-se extensos

remanescentes de floresta nativa bem representados em Unidades de

Conservação.

A vegetação local é classificada por V

ELOSO

(1991) como floresta

Ombrófila Densa Montana. No entanto, trata-se de uma zona de ecótono, pois

apresenta também influência da Floresta Ombrófila Mista a sudoeste, e do

interior do Estado, da Floresta Estacional Semidecidual, além de encraves do

Cerrado e de Campos de Altitude (A

’S

ABER

, 2003).

A altitude está em torno dos 780 m, mas no cume da serra, localmente

denominada de Serra dos Agudos Grandes, há picos com até 1070 m.

Os solos da região foram classificados por P

FEIFER

et al. (1986) como

latossolos vermelho-amarelo, reconhecidos como predominantemente

argilosos. A temperatura média da região no mês mais quente apresenta-se em

tornode20°Cenomêsmaisfrioem15°C.OclimaéclassificadocomoCfa

(subtropical úmido), segundo K

ÖPPEN

, e a precipitação média anual é de 1680

mm. Os dados climatológicos da região foram extraídos do programa DIVA-GIS

worldclim (resolução de 2,5 minutos), software disponível na rede (www.diva-

gis.org/) e aqui são apresentados na f igura 1. As temperaturas médias do ar e

da água no momento das coletas no decorrer do estudo são apresentadas na

figura 2.

Figura 1. Clima da área de estudo. Colunas representam pluviosidade média.

Quadrados representam médias das temperaturas máxima e m ínima. Sul do

município de Pilar do Sul, estado de São Paulo. Fonte DIVA-GIS. Worldclim 2005.

jan/04

fev/04

mar/04

abr/04

mai/0 4

jun/04

jul /04

ago/04

se t/0 4

out/04

nov/04

dez/04

jan/05

fev/05

mar/05

abr/05

mai/0 5

jun/05

jul /05

ago/05

se t/0 5

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

mar/06

abr/06

mai/0 6

temperatura do ar

temperatura da água

Mês/ano

Figura 2. Temperaturas médias do ar e da água do riacho no momento das

coletas noturnas entre janeiro de 2004 a maio de 2006. Ribeirão do Meio, Pilar do

Sul, estado de São Paulo.

Temperatura ºC

Precipitação (mm)

O estudo foi realizado em Pilar do Sul, município localizado na borda do

planalto da Serra de Paranapicaba. A área pertence a reservas legais das

empresas Eucatex/SA e Cia. Suzano Celulose e Papel, além de conter outras

propriedades particulares e do Estado. Ao contrário do limite sul da área de

estudo, caracterizado pela extensa floresta, o limite norte apresenta-se

extremamente alterado, porque no pa ssado sua vegetação foi suprimida e

atualmente é composta basicamente por reflorestamentos de eucalipto

(Eucalyptus saligna) que, eventualmente, circundam pequenos fragmentos de

remanescentes de mata. Segundo relatos de moradores locais (Gerson Correia

e Júlio Cosme, com. pessoal.), as perturbações na vegetação local devem ter

sido iniciadas há mais de um século e permaneceram até a década de 1960,

devido à extração parcial de madeiras de lei e outras sem valor econômico

significativo para produção de carvão. Atualmente, os impactos na área se

devem ao corte seletivo de eucalipto pelos empreendimentos locais e por

excursões ilegais constantes de grupos de palmiteiros para a extração do

Palmito-Juçara (Euterpe edulis) ou eventuais por grupos de garimpeiros para

extração do ouro em margens de alguns riachos.

A área de estudo está localizada em um riacho de cabeceira no interior

da mata a cerca de 2 km de sua borda. Segundo dados obtidos a partir do

levantamento de mapas cartográficos, o riacho apresenta diversas

denominações, como rio Claro (carta topográfica IBGE) ou rio Clarinho, ou

ainda ribeirão do Meio, este último mais comumente usado por moradores

locais e adotado neste estudo. O ribeirão nasce na vertente continental da

Serra de Paranapiacaba e pertence à sub-bacia hidrográfica Alto do

Paranapanema. As nascentes encontram-se em regiões de calcário, granito e

quartzito. Antes de atingir a borda da m ata, encontra com o ribeirão Claro de

porte ligeiramente maior. Fora da mata o ribeirão Claro deságua no rio Pinhal,

e este último no rio Itapetininga, até finalmente atingir o rio Paranapanema.

Freqüentemente nos referiremos ao ribeirão do Meio simplesmente por riacho.

Realizamos coletas esporádicas ao longo de todo o ribeirão do Meio,

assim como no ribeirão Claro. Também realizamos procuras nos córregos

tributários destas drenagens e em alguns riachos da bacia do Ribeira, na

vertente oceânica da Serra de Paranapiacaba.

Um trecho do riacho onde a espécie é encontrada com certa facilidade

foi escolhido para as amostragens mensais (23º 56' 49,2'' S, 47º 40' 36,5'' W)

(figuras 3 e 4). A largura do riacho no local determinado variava entre 2,5 a 5,5

m e a profundidade média cerca de 20 a 25 cm, embora houvesse alguns

poços com profundidade de 40 cm. O fundo é composto princ ipalmente por

seixos, cascalhos e areia grossa, eventualmente por rochas desnudas ou nos

locais de remanso, por argila e matéria orgânica. O dossel apresentava entre

25 a 35 m, com algumas clareiras.

Figura 3. Área de estudo: ribeirão do Meio, afluente do ribeirão Claro, município de

Pilar do Sul, estado de São Paulo. O local onde a transecção de 200 m foi

estabelecida encontra-se em vermelho.

Figura 4. Paisagens da área de estudo. (A) Vale do ribeirão do Meio; (B-C)

ribeirão do Meio; (D) vegetação marginal no ribeirão do Meio; (E) acampamento

na beira do ribeirão do Meio. Município de Pilar d o Sul, estado de São Paulo.

Encontramos na área de estudo 53 espécies de anfíbios anuros (tabela

1; figura 5). Seguindo a atual taxonomia do grupo (F

AIVOVICH

et al. 2005; F

ROST

et al. 2006; G

RANT

et al. 2006), as espécies se distribuem em 24 gêneros

pertencentes à 10 famílias. As famílias presentes são: Brachycephalidae (5

spp.), Amphignathodontidae (3 spp.), Hylidae (27 spp.), Centrolenidae (1 sp.).

Leptodactylidae (4 spp.), Leiuperidae (2 spp.), Cycloramphidae (4 spp.),

Hylodidae (2 spp.), Bufonidae (3 spp.) e Microhylidae (2 spp.).

Tabela 1. Lista de espécies de anfíbios anuros registradas na área de estudo.

Município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

AMPHIBIA Gray, 1825

BATRACHIA Latreille. 1800

ANURA Fischer von Waldheim, 1831

Brachycephalidae Günther, 1858

Eleutherodactylus binotatus (Spix, 1824)

Eleutherodactylus guentheri (Steindachner, 1864)

Eleutherodactylus hoehnei B. Lutz, 1959 "1958"

Eleutherodactylus cf. spanios Heyer, 1985

Eleutherodactylus sp.

Amphignathodontidae Boulenger, 1882

Flectonotus cf. fissilis (Miranda-Ribeiro, 1920)

Flectonotus ohausi (Wandolleck, 1907)

Gastrotheca microdisca (Andersson in Lönnberg and Andersson, 1910)

Hylidae Rafinesque, 1815

Hylinae Rafinesque, 1815

Aplastodiscus albosignatus (A.Lutz & B.Lutz, 1938)

Aplastodiscus leucopygius (Cruz & Peixoto, 1985 "1984")

Aplastodiscus perviridis A. Lutz in B. Lutz, 1950

Bokermannohyla astartea (Bokermann, 1977)

Bokermannohyla circumdata (Cope, 1871)

Bokermannohyla hylax (Heyer, 1985)

Dendropsophus aff. giesleri (Mertens, 1950)

Dendropsophus microps (Peter, 1872)

Dendropsophus minutus (Peters, 1872)

Dendropsophus sanborni (Schmidt, 1944)

Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824)

Hypsiboas bischoffi (Boulenger, 1887)

Hypsiboas cf. caingua (Carrizo, 1991)

Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821)

Hypsiboas pardalis (Spix, 1824)

Hypsiboas prasinus (Burmeister, 1856)

Hypsiboas kaapora

Scinax cf. brieni (Witte, 1930)

Scinax crospedospillus (A. Lutz, 1925)

Scinax fuscomarginatus (A. Lutz, 1925)

Scinax fuscovarius (A. Lutz, 1925)

Scinax perereca Pombal, Haddad & Kasahara, 1995

Scinax cf. perpusillus (A. Lutz & B. Lutz, 1939)

Scinax rizibilis (Boker mann, 1964)

Sphaenorhynchus sp. nov.

Phyllomedusinae Günther, 1858

Phyllomedusa distincta A. Lutz in B. Lutz, 1950

Phyllomedusa tetraploidea Pombal & Haddad, 1992

Centrolenidae Taylor, 1951

Centroleninae Taylor, 1951

Hyalinobathrachium uranoscopum (Muller, 1924)

Leptodactylidae Werner, 1896 (1838)

Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)

Leptodactylus cf. marmoratus (Steindachner, 1867)

Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758)

Paratelmatobius sp. nov.

Leiuperidae Bonaparte, 1850

Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826

Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens, 1856)

Cycloramphidae Bonaparte, 1850

Cycloramphinae Bonaparte, 1850

Cycloramphus acangatan Verdade & Rodrigues, 2003

Macrogenioglottus alipioi Carvalho, 1946

Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825)

Proceratophrys melanopogon (Miranda-Ribeiro, 1926)

Hylodidae Günther, 1858

Crossodactylus caramaschii Bastos & Pombal, 1995

Hylodes sp. nov.

Bufonidae Gray, 1825

Chaunus ictericus Spix, 1824

Chaunus ornatus Spix, 1824

Dendrophryniscus brevipollicatus Jiménez de la Espada, 1871 "1870"

Microhylidae Günther, 1858 (1843)

Chiasmocleis leucosticta (Boulenger, 1888)

Myersiella microps (Duméril & Bibron, 1841)

Figura 5. Anfíbios anuros registrados na área de estudo. Município de Pilar do Sul, estado de

São Paulo.

Figura 5 (cont.). Anfíbios anuros registrados na área de estudo. Município de Pilar do Sul,

estado de São Paulo.

Figura 5 (cont.). Anfíbios anuros registrados na área de estudo. Município de Pilar do Sul,

estado de São Paulo.

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo compreendeu uma fase inicial, entre maio de 2001, quando pela

primeira vez registramos a espécie aqui estudada, a outubro de 2003, no

decorrer do qual realizamos outros estudos na área. Em dezembro de 2003

fizemos um estudo piloto, para o qual adaptamos o método de transecção

linear em riachos (transect sampling), proposto por J

AEGER

(1994), para as

circunstâncias locais. Realizamos as coletas de campo mensalmente a partir

de dezembro de 2003 até maio de 2006, com duração de duas a nove noites.

Devido à relativa dificuldade de acesso à área, optamos pela realização

de um acampamento ao lado do riacho. Assim, monitoramos a área de estudo

por tempo integral durante as coletas de campo.

Em cada etapa de campo registramos os seguintes dados climatológicos:

temperaturas mínima e máxima do ar, temperaturas do ar e da água no início e

no final das c oletas noturnas, umidades relativas mínima e máxima, e

condições do tempo, em especial da presença ou ausência de chuva; nos

casos de presença de chuva sua intensidade f oi classificada em fraca,

moderada ou forte.

Estabelecemos uma transecção linear de 200 metros de extensão em

um trecho do ribeirão do Meio no interior da mata a 20 m do acampamento. A

cada 5 metros colocamos estacas (totalizando 40 estacas) para auxiliar no

mapeamento dos indivíduos, em especial dos machos adultos, com o objetivo

de verificar o microhá bitat utilizado, sistema territorial, deslocamentoeopadrão

de dispersão ou distribuição espacial (aleatória, homogênea ou agregada,

conformeadistribuiçãodePoissoneoÍndicedeMorisita,descritosemK

REBS

1998). Fizemos um mapa da transecção para a plotagem dos dados entre as

etapas de campo.

Entre o final de tarde e início da noite monitoramos as vocalizações dos

machos do nosso acampamento para o registro do início da atividade e

posicionamento dos indivíduos. Durante a procura utilizamos lanternas de mão

ou de cabeça, mas durante a manipulação dos indivíduos a de cabeça. Para

localizar os exemplares da espécie estudada, buscamos minuciosamente

principalmente na vegetação imediatamente circunvizinha ao rio, a um máximo

de dois ou três metros para dentro da margem ou de altura da água. Também

efetuamos procuras dentro da água, principalmente em locais de remanso,

para observações dos hábitos dos girinos da espécie. Em geral, o trabalho de

campo foi realizado por duas pessoas, no caso o autor e o ajudante de campo

procuravam em margens opostas. O autor, além de procurar em sua própria

margem, auxiliava as buscas na outra margem.

Para o registro individual - método de marcação e recaptura - utilizamos o

método de reconhecimento das marcas naturais (veja revisão em H

ALLIDAY

1996; F

ELLERS

1979b; S

AZIMA

1989a). Fotografamos e numeramos todos os

indivíduos registrados para compor um guia que era levado a cada trabalho de

campo. Para os indivíduos que apresentav am manchas dorsais fotografamos

apenas o dorso e daqueles que não apresentavam qualquer marca natural

(padrão homogêneo) fizemos uma foto de cada um dos flancos (veja coloração

na descrição taxonômica da espécie no capítulo 1).

Mensalmente realizamos um censo na transecção, iniciado geralmente as

19 horas e finalizado após as 22:30 hs (numa velocidade média de 0,057

km/h), o que dependia principalmente da densidade de indivíduos ou de

observações comportamentais. Densidades altas de machos e observações

comportamentais prolongavam o tempo utilizado para o censo. Reservamos

pelo menos duas noites por mês para a realização do censoeorestante(uma

a sete noites) para observações comportamentais ou procuras em outros

locais. Quando condições ambientais adversas impediam ou limitavam a

atividade d os machos realizamos um censo para substituição em outra noite

em que as condições tornavam-se mais favoráveis. Além do posicionamento

dos indivíduos registramos ainda: sua altura em relação à água e ao solo, sua

distância da margem e o tipo de substrato utilizado (caracterizados em caeté,

arbusto/herbácea, samambaia, taquara, palmeira e outros).

Na volta do censo fazíamos uma busca rápida pelos indivíduos

registrados (e não manipulados naquela noite), para a obtenção de dados de

deslocamento e tamanho do território, ou para eventuais encontros de

indivíduos não registrados durante a ida do percurso. Antes e após o censo

realizamos procuras nas adjacências da transecção, cerca de 40 m riacho

acima e 80 m riacho abaixo do trecho do estabelecido para a amostragem,

principalmente com o objetivo de registrarmos o deslocamento dos indivíduos.

Durante o censo, para verificarmos a presença e ausência da atividade de

vocalização de cada macho, observamos se o mesmo emitiu vocalização de

anúncio. Devido à sua baixa taxa de emissão de coaxos, o saco vocal inflado

foi usado como evidência de atividade de vocalização. Consideramos os

machos com território estabelec ido aqueles que foram flagrados v ocalizando ou

registrados no mesmo local por pelo menos duas noites.

Quando percebíamos interações macho-macho ou macho-fêmea,

interrompíamos a transecção momentaneamente para observações

comportamentais. Nestes casos empregamos os métodos de animal focal e

todas as ocorrências (A

LTMANN

1974; L

EHNER

1979). Durante as observações

comportamentais freqüentemente usamos filtros vermelhos nas lanternas para

atenuar nossa presença (F

ELLERS

1979a,b; H

ADDAD

1987). As observações

tiveram duração mínima de 30 minutos, principalmente quando efetuadas

durante o censo, ou, em alguns casos, prolongando-se por toda a noite. Na

etapa de campo de dezembro de 2003 utilizamos seis noites consecutivas para

estas observações.

A partir de fevereiro de 2005 todos os machos foram pesados com

paquímetro de precisão de 0,10 mm, pesados com dinamômetro de 10 g e

precisão de 0,10 g, e posteriormente soltos no mesmo local. Tomamos estas

medidas esporadicamente no ano de 2004.

Duas desovas, coletadas nos meses de maio e dezembro de 2005,

tiveram seus girinos mantidos no rio, retidos em um cercado improvisado de

tela, do tipo sombrite, protegido externamente por estrutura de arame. Os

mesmos foram monitorados mensalmente até maio de 2006.

Classificamos o modo reprodutivo de acordo com D

UELLMAN

RUEB

(1986) e H

ADDAD

RADO

(2005). Para a razão sexual operacional (RSO), isto

é, a razão do número de fêmeas fertilizáveis sobre o número de machos em

um determinado período e espaço, seguimos a definição de E

MLEM

RING

(1977).

Para a análise dos táxons utilizamos espécimes preservados da coleção

científica Célio Fernando Baptista Haddad (CFBH), Departamento de Zoologia

da Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, estado de São Paulo, Brasil.

Entre maio de 2001 e maio de 2006, realizamos 154 dias de trabalho em

campo, sendo 143 a partir de dezembro de 2003, quando iniciamos de fato o

estudo. Destes, 28 foram realizados exclusivamente durante o dia, 25 foram

utilizados apenas para observações comportamentais e 19 exclusivamente

para procuras em outros locais. Um total de 71 noites foi utilizado para os

censos na transecção entre janeiro de 2004 e maio de 2006, o que resultou em

28,4 km percorridos durante a ida e a volta do percurso. Nas 118 noites

utilizadas para o estudo gastamos aproximadamente 630 horas de trabalho,

com média de 5:40 hs por noite.

RESULTADOS

Utilização do Hábitat

Os machos adultos vocalizaram empoleirados na vegetação que

margeia alguns riachos de maior porte no interior da floresta no alto da Serra

de Paranapiacaba. A movimentação pelo substrato aconteceu de forma

pausada, acompanhada da visualização e avaliação do local a ser alcançado e

seguida de salto ou caminhada ao longo do substrato. A figura 6 apresenta o

tipo de substrato utilizado pelos machos adultos na transecção. Dos 601

registros de machos adultos na vegetação marginal na transecção, 390

estavam sobre a água entre 10 e 300 cm de altura (110±40 cm); 190 estavam

até 100 cm para dentro da margem, entre 20 e 150 cm do solo (82±33 cm) e

entre 50 e 200 cm da água (132±35 cm); e 35 estavam a mais de 100 cm da

margem, entre 20 e 150 cm do solo (94±36 cm) e entre 70 e 280 cm da água

(161±50 cm).

100

150

200

250

300

arbusto/herb

caeté

sam ambaia

ara

galho caido

meira

arvoreta

Figura 6. Substrato utilizado pelos machos adultos na transecção. Ribeirão do

Meio, Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Não encontramos indivíduos fora do sítio reprodutivo e supostamente

parte da população (jovens, fêmeas e machos adultos não reprodutivos) utiliza

estratos mais altos da floresta. Um macho, após ser vencido em disputa

territorial, passou a subir em arvoreta, onde alcançou cerca de 4,0 m e não o

observamos vocalizar mais naquela noite. Não registramos indivíduos próximos

das nascentes, nos trechos de corredeira, onde o fundo é predominantemente

rochoso, e nos córregos tributários dos ribeirões do Meio e Claro. Também não

registramos a espécie em algumas drenagens semelhantes na vertente

oceânica da serra, exceto uma população encontrada no ribeirão Temível no

município de Sete Barras, localizado dentro do Parque Estadual de Carlos

Botelho (veja distribuição geográfica no capítulo 1). Ao contrário dos ribeirões

do Meio e Claro, em riachos de porte semelhante no interior da floresta onde

não registramos Hypsiboas KAAPORA, Bokermannohyla astartea foi registrada

freqüentemente.

As fêmeas só se deslocaram para o riacho quando estavam prontas

para reproduzir e retornam à mata logo após a oviposição. Nos remansos

próximos às margens (figura 7A) os girinos (Figura 7B) freqüentemente

agregaram-se. Registramos jovens no final da metamorfose (figura 7C-D) sobre

Substrato utilizado

Número de registros

a vegetação ao longo do riacho somente nos meses de dezembro e janeiro e

principalmente em dias chuvosos. Após a absorção da cauda os jovens não

eram mais vistos e seu desenvolvimento, presumivelmente, ocorre no interior

da mata ou no alto das árvores.

Padrões de Atividade Sazonal e Diário

Registramos machos vocalizando todos os meses do ano. A vocalização

se iniciou ao entardecer e perdurou até momentos antes do amanhecer, com

um pico no início e outro no final da noite. Os machos cantaram pouco e

esporadicamente, entre intervalos que podem durar desde alguns minutos, até

horas. Após vocalizarem os machos permaneceram com o saco vocal inflado.

Figura 7. (A) Remanso de desenvolvimento dos girinos; (B) girino; (C e D) jove ns

de Hypsiboas KAAP ORA no final da metamorfose. Ribeirão do Meio, município

de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

A maior movimentação dos machos reprodutivos ocorreu principalmente no

início da noite, quando se movimentavam para seus territórios, e no final da

noite, durante a procura por locais de abrigo diurno. Em geral, na segunda

metade da noite ocorreu uma queda na atividade e os machos tenderam a

vocalizar menos e permanecer basicamente no mesmo local.

De uma forma geral, os machos estavam ativos durante quase todas as

noites do ano, exceto em condições ambientais adversas. Quedas na

temperatura limitaram a atividade dos machos, que reduziam a atividade,

vocalizando ou movimentando-se menos. Em condições mais extremas de

queda de temperatura, encontramos poucos machos; entretanto, registramos

vocalizações, pouco freqüentes, que pareciam ser emitidas do abrigo. Este tipo

de situação também foi comum durante chuvas fortes, quando o nível da água

ficou demasiadamente elevado e a correnteza do riacho tornou-se mais forte.

Nestas situações também encontramos somente uma pequena parte dos

machos. Em uma única situação, no mês de maio, durante queda intensa de

temperatura após forte chuva, não avistamos ou escutamos qualquer indiví duo

(figura 8). Em janeiro de 2004 observamos um casal desovar após chuva

intensa em que o nível do rio e sua correnteza estavam bem acima do normal;

uma desova recém depositada foi carreada após forte chuva, no mês de agosto

de 2005.

24 25 26 27 28

Dias de maio de 2004

Número de macho

Tem peratura do a

número de machos

temperatura do ar

Figura 8. Influência de fatores climáticos no número de machos presentes

durante os censos na transecção no mês de maio de 2004. Número de machos

encontrados relacionado à temperatura média do ar no momento da coleta e a

intensidadedachuvaindicadapelasetapretadechuvaforteepelasetacinzade

chuva moderada. Período de 24 a 28 de maio de 2004. Ribeirão do Meio,

município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Interações sociais também causaram maior movimentação e aumento

no ritmo de vocalização. Vocalizações sucessivas, a intervalos de alguns

segundos, foram eventualmente emitidas no início e no final do período de

atividade, ou quando os machos estavam próximos às fêmeas.

Durante o dia os machos repousaram entre a serapilheira,

principalmente aquela acumulada na base da vegetação (N = 5) e raramente

emitem vocalizações (N = 2). Observamos apenas um macho em aparente

atividade diurna, movimentando-se sobre a vegetação, mas sem emitir

vocalização.

Recrutamento e Desenvolvimento dos Girinos e Período da Metamorfose

As duas desovas coletadas e mantidas no riacho apresentaram

desenvolvimento lento. Coletadas em maio e dezembro de 2005, os girinos

ainda não haviam metamorfoseado até maio de 2006, quando o estudo

encerrou-se.

Desovas depositadas em diferentes períodos do ano apresentaram

taxas de crescimento distintas. Uma desova, posta em janeiro de 2004, com

temperatura média da água de 19

C, apresentava, no dia seguinte à

oviposição, embriões com cerca de 5 mm, enquanto outra depositada em maio

de 2005 com temperatura média de 16

C foi observada por três dias

consecutivos e seus ovos ainda não haviam se desenvolvido em embriões.

Jovens recém metamorfoseados foram encontrados na vegetação que

margeia o riacho somente nos meses de dezembro e janeiro, apresentando

comprimento entre 18 a 19,1 mm.

Abundância e Recrutamento de Machos Adultos

Considerando o período de fevereiro de 2004 a janeiro de 2005, a

abundância média de machos ao longo da transecção foi de 0,09±0,03 machos

por metro da margem, com máximo 0,16 em março de 2004 e mínimo de 0,06

em janeiro de 2005. Em relação ao período de fevereiro de 2005 a janeiro de

2006, a abundância foi de 0,07±0,03, com máximo 0,11 em março de 2005 e

mínimo de 0,02 em janeiro de 2006.

O recrutamento de machos adultos ocorreu em quase todos os meses

do ano (figura 9). Entretanto, um maior número de machos recrutados foi

registrado em março, período no qual a proporção destes foi maior na

população, com cerca de 60 %. Como mostra a figura 9 houve um pico na

densidade populacional de machos adult os neste período, proporcionado pelos

machos recém recrutrados.

fev/04

mar/04

abr/04

mai/04

jun/04

jul/04

ago/04

set/04

out/04

nov/04

dez/04

jan/05

fev/05

mar/05

abr/05

mai/05

jun/05

jul/05

ago/05

set/05

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

mar/06

abr/06

mai/06

total de machos

machos recém recrutados

Mês/ano

Figura 9. Total de machos registrados de Hypsiboas KAAPORA (losango) e de

recrutados (não registrados anteriormente; quadrado) durante fevereiro de 2004

a maio de 2006. Dados de censos mensais realizados em transecção de 200 m

no ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Número de machos

Estrutura Demográfica dos Machos Adultos

A partir de fevereiro se iniciou o recrutamento dos machos adultos com

as menores condições corpóreas, causando queda no peso médio da

população (figuras 10-11). Estes indivíduos raramente apresentaram cicatrizes

no corpo que são causadas principalmente durante combates territoriais entre

machos. A maior proporção de machos adultos com massa menor foi

observada em abril, pois são registrados recrutas de fevereiro, março e abril.

Neste período também ocorreu queda na massa dos machos mais velhos da

geração anterior. Em maio os machos recrutados apresentaram maior massa

do que a massa média de toda a população e dos demais machos da mesma

geração recrutados anteriormente (fevereiro, março e abril). Nos meses mais

frios (junho, julho e agosto) ocorreu queda na média da massa da população,

que voltou a aumentar a partir de setembro, quando a temperatura também se

elevou.

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

fev/05

ma r/05

abr/05

mai/05

jun/05

jul/05

ago/05

set/0 5

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

ma r/06

abr/06

mai/06

>3,0g

2,5-2,9g

2,0-2,4g

<1,9g

Mês/ano

Figura 10. Distribuição das classes de massas dos machos adultos de Hypsiboas

KAAPORA na população, entre fevereiro de 2005 a maio de 2006. Ribeirão do Meio,

município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Freqüência

Mês/ano

Figura 11. (A) Massa média (g) dos machos registrados na transecção. Linhas

representam a massa média dos machos adultos da população (linha preta

círculo cheio), a massa média dos machos recém recrutados (círculo vazio), a

massa média dos machos da geração de 2004 exceto recém recrutados

(triângulo), a massa média dos machos da geração de 2005 exceto re cém

recrutados (losango cinza escuro), a massa média dos machos da geração de

2006 exceto recém recrutados (círculo cheio cinza claro). (B) Número de machos

de Hypsiboas KAAPORA recrutados (branco), número machos da geração de

2004 exceto recém recrutados (cinza escuro), número de machos da geração de

2005 exceto recém recrutados (cinza moderado), número de machos da geração

de 2006 exceto recém recrutados (cinza escuro). Dados obtidos da pesagem de

todos os machos adultos e ncontrados entre fevereiro d e 2005 a maio de 2006 na

transecção. Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Número de machos Massa média (g)

fev/05

mar/05

abr/05

mai/05

jun/05

ju l/05

ago/05

set/05

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

mar/06

abr/06

mai/06

recém recrutados

geração 2006 excet o

recém recrutados

geração 2005 excet o

recém recrutados

geração 2004

1.50

1.70

1.90

2.10

2.30

2.50

2.70

2.90

3.10

3.30

total

geração 2004

geração 2005 exc et o

recém recrutados

geração 2006 exc et o

recém recrutados

Longevidade das Gerações dos Machos Adultos no Sítio Reprodutivo

Distinguimos quatro gerações no decorrer do estudo. A primeira foi

acompanhada a partir de dez embro de 2003, provavelmente no 11º mês após

seu recrutamento, que deve ter ocorrido em fevereiro do mesmo ano, portanto

não foi acompanhada desde seu início. Desta geração de 2003, 10 machos

atingiram a geração seguinte, durante o recrutamento de fevereiro de 2004. Os

dois machos da geração de 2003 que permaneceram por mais tempo no riacho

foram registrados pela última vez em novembro de 2004 e em janeiro de 2005.

Assim, por apenas um mês o último macho a ser registrado não atingiu a

geração dois anos mais tardia. Dos 75 mac hos da geração de 2004, apenas 10

(13 %) atingiram a geração de 2005, permanecendo até setembro, quando o

último indivíduo foi registrado. A geração de 2005 apresentou 41 machos, dos

quais 6 (15 %) deles atingiram a próxima geração. Até maio de 2006, um deles

ainda foi registrado, portanto não foi acompanhada até o f inal. Parte da

geração de 2006 foi acompanhada apenas por quatro meses, pois o estudo

encerrou-se em maio de 2006. O tempo pelo qual c ada geração de machos

adultos se estendeu no sítio reprodutivo é apresentado na figura 12. As

gerações de 2004 e 2005 também podem ser visualizadas mais adiante nas

figuras 19 e 20.

jan/04

fev/04

mar/04

abr/04

mai/04

jun/04

jul/04

ago/04

set/04

out/04

nov/04

dez/04

jan/05

fev/05

mar/05

abr/05

mai/05

jun/05

jul/05

ago/05

set/05

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

mar/06

abr/06

mai/06

geração 2003

geração 2004

geração 2005

geração 2006

Mês/ano

Figura 12. Longevidade das quatro gerações de machos adultos de Hypsiboas

KAAPORA no sítio reprodutivo entre fevereiro de 2004 a m aio de 2006. Ribeirão

do Meio, município de Pilar do S ul, estado de São Paulo. Veja tex to acima para

detalhes.

Número de machos

Razão Sexual Operacional

Durante os censos do período de janeiro de 2004 a maio de 2006

encontramos 170 indivíduos, dos quais 159 eram machos e 11 eram fêmeas –

razão sexual operacional de 0,07. Considerando apenas duas noites mensais

de censo, obtivemos 676 registros de machos, correspondentes a 159

indivíduos distintos, e 13 registros de 11 fêmeas.

Dos 29 meses de estudo, apenas em nove deles registramos fêmeas no

sítio reprodutivo (freqüência de 0,31) e, no caso, a razão sexual operacional

variou entre 0,05 e 0,19 (0,09±0,05). A figura 14 mostra o número de m achos

adultos e de fêmeas registrados na transecção ao longo da realizaç ão deste

estudo.

jan/04

fev/04

mar/04

abr/04

mai/04

jun/04

jul/04

ago/04

set/04

out/04

nov/04

dez/04

jan/05

fev/05

mar/05

abr/05

mai/05

jun/05

jul/05

ago/05

set/05

out/05

nov/05

dez/05

jan/06

fev/06

mar/06

abr/06

mai/06

Mês/ano

Figura 14. Número de machos (cinza) e de fêmeas (preto) registrados na

transecção entre janeiro de 2004 a maio de 2 006. Ribeirão do Meio, Pilar do Su l,

estado de São Paulo.

Número de machos e fêmeas

Padrão de Distribuição dos Machos Adultos na Transecção

Considerando apenas o primeiro registro de cada macho encontrado nos

dois censos mensais realizados entre fevereiro de 2004 a janeiro de 2005 e

dividindo este número total por 12, obtivemos a freqüência mensal média

observada de machos a cada 20 metros da transecção. Comparando os

resultados observados aos esperados em cada plot, caso os indivíduos se

distribuíssem aleatoriamente segundo a distribuição de Poisson (figura 15), o

padrão de distribuição dos machos adultos se mostrou fortemente agregado (Ȥ

=92,1). O índice de dispersão de Morisita, que apresentou valor de 1,48,

também indica distribuição agregada dos machos, sabendo que o valor igual a

1,0 representa distribuição aleatória, valores acima representam distribuições

agregadas e entre 1,0 e 0 indicam distribuições uniformes.

3.17

1.75

1.58

1.83

0.75

0.17

0.67

0.08

0.00

1.59

2.92

2.69

1.65

0.76

0.28

0.09

0.02

0.01

0.5

1.5

2.5

3.5

012345678

Número de machos em cada plot de 20 m

Figura 15. Freqüência de machos a cada 20 m na transecção de 200 m no

ribeirão do Meio. Freqüência média mensal d e machos observada entre fevereiro

de 2004 a janeiro de 2005 (coluna preta) e freqüência esperada segundo a

distribuição de Poisson (coluna cinza). Município de Pilar do Sul, estado de São

Paulo.

Fre

üência

Encontramos na transecção quatro locais ocupados por grupos de

machos, dos quais três eram constantemente ocupados e um utilizado

eventualmente (figura 16). Entre estes agregados, registramos a presença

eventual de machos isolados. Nos agregados os machos podem distribuir-se

em ambas as margens do riacho ou, preferencialmente, em uma delas. A cada

amostragem mensal, analisando o maior número de machos em cada

agregado encontrados em uma mesma noite e considerando a distância linear

do riacho, os quatro agregados apresentaram: (1) 5 a 20 m (12,0±5,28), com 3

a 7 machos (mediana = 4) e densidade de 0,15 a 1,40 (0,45±0,30)

machos/metro(N=15meses);(2)10a40m(25,6±7,72),com3a9machos

(mediana=4) e densidade de 0,13 a 0,50 (0,20±0,08) machos/metro (N=16

meses);(3)10a30m(25,0±6,05),com3a7machos(mediana=5)e

densidade de 0,10 a 0,30 (0,20±0,05) machos/metro (N=17 meses); (4) de

forma eventual, 10 a 25 m (15±7,07) com 3 machos e densidade de 0,12 a 0,30

(0,23±0,08) machos/metro (N=5).

Figura 16. Distribuição dos machos adultos. Mapa da transecção com as

localizações dos machos. Cada ponto vermelho indica o posicionamento de

cada macho encontrado durante os censos realizados em 2004. Os números

indicam os agregados registrados indicados no texto acima. Ribeirão do Meio,

município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

As observações periódicas que realizamos na transecção e eventuais ao

longo de todo o ribeirão do Meio e ribeirão Claro, onde os machos de

Hypsiboas KAAPORA vocalizaram, indicaram que as agregações de machos

adultos, em geral, estão associadas aos trechos no qual a cobertura do dossel

é menor, normalmente clareiras, nas quais a vegetação predominante é o

Caeté (Calathea communis, Maranthaceae) (Figura 4D).

Nos agregados, contudo, o padrão de dispersão d os machos adultos

mostrou-se principalmente uniforme. Analisando o índice de dispersão de

Morisita de 22 agregados com cinco machos ou mais registrados em uma

mesma noite, os resultado obtidos foram de 0 a 2,6 (0,79±0,77), sendo que 16

agregados apresentaram valores abaixo de 1,0 (0,0-0,80; 0,39±0,25), ao passo

que 5 obtiveram valores maiores (1,46-2,60; 2,04±0,55).

Sistema Territorial dos Machos Adultos no Sítio Reprodutivo

Os machos adultos estabeleceram territórios na vegetação ao longo de

riacho, onde estavam ativos quase que diariamente e permaneciam por meses

ou até mais de um ano. Pequenas variações na área defendida por um macho

ocorreram ao longo da permanência em um território. Além disso, buscaram

novos territórios em outros locais do riacho (Figura 17). Freqüentemente os

machos deslocaram-se entre os agregados onde estabeleceram novo território

(Figura 18). Dos 116 machos examinados, 23 % (N=27) não estabeleceram

território, pois foram registrados numa só noite ou não foram observados

vocalizando.

01234567

Número de territórios distintos utilizados por um mesmo macho

Figura 17. Número de territórios utilizados por um mesmo macho no período de

permanência na transecção e a rredores. Ribeirão do Meio, município de Pilar do

Sul, estado de São Paulo.

100

1234

Número de agregados distintos utilizados por um mesmo macho

Figura 18. Número de agregados distintos utilizados por um mesmo macho na

transecção e arredores. Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de

São Paulo.

As figuras 19 e 20 mostram que tanto em termos de tempo de

permanência total (considerado o período máximo em meses desde o primeiro

ao último registro) como em termos de tempo de permanência efetivo (número

de meses que o macho foi efetivamente registrado), os machos adultos

Número de machos

registrados na transec ção e arredores foram altamente variáveis. Comparando

as distribuições do tempo de permanência dos machos recrutados em 2004

com os machos recrutados em 2005, utilizando o teste de Kolmogorov-Smirnov

com nível de significância de 0,10, o valor de 0,257 não rejeita a hipótese de

que não há diferença entre os anos. Assim, apresentamos as distribuições de

116 machos recrutados nos anos de 2004 e 2005. Considerando o tempo

efetivo, cerca de 35 % dos machos (N=39) foram registrados em apenas um

mês, ao passo que menos de 15 % (N=15) permaneceram por 6 meses ou

mais, e menos de 3 % (N=3) f oram registrados por mais de um ano.

Considerando o tempo total, cerca de 25 % (N=29) dos machos permaneceram

por 6 meses ou mais e cerca de 5 % (N=6) foram registrados por um ano ou

mais.

1234567891011>12

Figura 19. Distribuições das classes de tempo (em meses) de permanência (A)

efetivo e (B) total dos machos adultos na transecção e arredores no ribeirão do

Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo. Dados brutos na figura 20.

Tempo de permanência efetivo

Tempo de permanência total

Número de Machos

2004-2006

FMAMJ J ASOND JFMAMJJASONDJFMAM

101

102

103

104

105

106

107

108

109

110

111

112

113

114

115

116

117

118

119

120

121

123

124

127

128

129

130

131

132

133

134

135

140

136

137

138

139

141

142

Figura 20. Fenograma de 116 machos recrutados em 2004 e 2005 e os

respectivos meses em que foram registrados. Em preto são representados os

machos registrados na transecção de 200 m estabelecida no ribeirão do Meio e,

em cinza, os machos registrados nos arredores da transecção. Cada número à

esquerda indica um macho adulto de Hypsiboas KAAPORA distinto. Pilar do Sul,

estado de São Paulo.

Quando outro macho aparece n os arredores, normalmente os machos

defendem seu território através de vocalizações emitidas a partir das fronteiras,

tornando mais evidente o tamanho da área defendida; assim, conseguimos

avaliar a extensão do território de alguns machos. Considerando a medida

linear entre os poleiros mais distantes utilizados por um mesmo macho durante

as interações agonísticas com outros m achos para defesa territorial, o tamanho

do território variou de 1,5 a 13,0 m (3,39±2,57 m; mediana = 2,5 m; N = 23) de

margem do riacho. Se considerarmos a área superficial e vertical que os

machos utilizam durante a atividade e para o abrigo, estas medidas são

subestimadas.

Como mostra a figura 21, de 638 registros obtidos para machos adultos,

60 % (N = 397) encontravam-se a menos de 5 m de outros machos, sendo que

destes, cerca de 25 % (N = 170) estavam a menos de 2,5 m de distância. Em

contraposição, cerca de 10 % dos registros (N = 63) corresponderam a machos

distanciados em pelo menos 15 m. Aproximadamente 3 % (N = 18) se tratavam

de machos a mais de 30 m de outros, sendo que 7 destes registros f oram

obtidos em noites frias, de queda abrupta na temperatura, ou durante fortes

chuvas, ocasiões em que poucos machos entraram em atividade.

A maioria dos machos defendeu territórios de cerca de 2,0 a 3,0 m de

margem, enquanto outros, estabeleceram territórios extensos, com cerca de

6,0 a 7,0 m. Embora nossas observações sejam subjetivas e não quantificadas,

notamos que além do tamanho do território, o comportamento de defasa

territorial e o grau de agressividade foi distinto entre os indivíduos. Alguns deles

vocalizam apenas de um poleiro específico; outros parecem utilizar dois ou

mais poleiros, algumas vezes, nos limites do território. Em uma situação, um

macho foi visto atravessando o riacho para expulsar dois indivíduos que

vocalizavam na outra margem. Este macho, ao contrário dos demais, não

permitia outros rivais próximos. Outro macho foi visto vocalizando em dois

poleiros distanciados cerca de 13 m e em margens opostas, sendo registrado

alternadamente em ambos em dias consecutivos. Um macho particularmente

agressivo, não quantificado nas figuras 19 e 20, foi observado durante 12

meses consecutivos (dezembro de 2003 a novembro de 2004) defendendo o

mesmo território (indivíduo 8 na figura 24 e figuras 28 A-B). Neste período

observamos quando conquistou o território, período em que o registramos em

sete situações agonísticas, das quais cinco resultaram em combates físicos.

Posteriormente, o registramos em reprodução uma vez e no último mês,

quando outros seis machos da geração posterior agregaram-se ao seu redor,

ele estava desproporcionalmente maior (38,4 mm e 2,9 g versus 34,4 mm e 2,2

g, 34,4 m m e 2,1 g, 35,3 mm e 2,2 g, 35, 8 mm e 2,2 g, 34,8 mm e 2,1 g, 35,9

mm e 2,1 g) e nas situações agonísticas em que se envolveu, expulsou dois

machos distintos apenas com e xibições posturais e vocalizações de anúncio e

territoriais (veja abaixo em interações acústicas e agonísticas; veja também

figuras 28A-B, macho à esquerda).

100

150

200

250

<2,5

2, 5-5,0

5, 0-7,5

7,5-10,0

10,0-15,0

15,0-30,0

>30,0

Figura 21. Distância do macho mais próximo em Hypsiboas KAAPORA a partir

dos registros plotados no mapa da transecção no ribeirão do Meio. Município de

Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Observamos alguns machos alimentarem-se em seus territórios (N=4)

(figura 22). O anuro, quando percebia a presa, observava imóvel sua

movimentação e saltava ou caminha em sua direção para capturá-la.

Posteriormente, observamos os indivíduos abrirem e fecharem a boca por

Distância do macho mais próximo (m)

Número de registros

algumas vezes, o que nos pareceu ser um mecanismo de deglutição das

presas.

Figura 22. Macho de Hypsiboas KAAPORA alimentando-se em seu território.

Ribeirão do Meio, Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Registramos dois eventos de predação de Hypsiboas KAAPORA. Um

indivíduo foi regurgitado morto por uma serpente (Tropidophis paucisquamis)

(figura 23A) e devido às boas condições da presa foi possível a identificação

individual da mesma. Este indivíduo apresentava território no local havia cinco

meses. Outro macho apresentou a pata predada (figura 23B) após seis meses

de ausência no sítio reprodutivo e permaneceu vocalizando por mais dois

meses em seu território.

Figura 23. Registros de predação de machos adultos de Hypsiboas KAAPORA

na transecção, ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

(A) indivíduo 72, que mantinha território no local há cinco meses, no momento

em que é regurgitado por uma Tropidophis paucisquamis (Serpentes,

Tropidophiidae); (B) indivíduo 52, com a pata predada defendendo território.

Como mostra a figura 27, a estrutura geral dos agregados foi composta

por um ou poucos machos maiores geralmente pertencentes à ger ação anterior

em territórios conspícuos, que eram continuamente ocupados. Ao redor

encontravam-se machos menores, que estabeleciam territórios na periferia e

eventualmente por indivíduos que estão de passagem e que não se

estabeleciam. Machos menores também adotaram estratégia satélite,

permanecendo próximos de um macho maior sem vocalizar, o que pudemos

avaliar somente em quatro ocasiões. Em geral, estes locais conspícuos foram

imediatamente ocupados pelos machos periféricos assim que se tornaram

vagos (figura 24).

Em relação a um dos agregados de machos, comparando o tempo em

meses da permanência (4,6±2,97) de cinco machos no território principal com o

tempo de permanência (1,96±0,90) de 24 machos periféricos (dados

apresentados na figura 17) utilizamos o teste U com muitos empates nos

postos e nível de significância 0,05, obtivemos o valor de Z = 2,26, e assim

rejeitamos a hipótese de que o tempo de permanência no t erritório principal

seja o mesmo que nos territórios periféricos.

Figura 24. Dinâmica em um dos agregados observados em um trecho da

transecção no ribeirão do Meio entre março de 2004 e janeiro de 2006 (agregado

1 da figura 16). Cada número representa um macho adulto de Hypsiboas

KAAPORA distinto. Asterisco representa a geração que o indivíduo pertence, em

que

* 2003, ** 2004 e *** 2005. Em vermelho é indicado o macho residente no

território principal do agregado. Município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Embora os agregados mantivessem certa hierarquia, a chegada de

outros machos ou a presença de f êmeas tenderam a comprometer a

estabilidade das relações soc iais nos agregados. Quando as fêmeas

apareceram no riacho, machos tornaram-se mais agressivos, em geral

movimentando-se mais e emitindo vocalizações de anúncio e territorial mais

freqüentemente. Alguns machos se deslocaram até 30 m de seus territórios

para as proximidades das fêmeas. Observamos ainda machos invasores

emitirem vocalizações agressivas em resposta aos cantos de mac hos

residentes. Dois machos vocalizavam normalmente até perceberem uma fêmea

nos arredores que emitiu sinalização visual em reposta à vocalização (veja

adiante em comportamento de corte) do macho maior (ind. 75: CRC = 36,5 mm

e 2,5 g), o qual, passou a perseguir e emitir vocalizações agressivas em

resposta às vocalizações de anúncio do macho menor (ind. 16: CRC = 35,4

mm e 2,2 g). O macho maior somente entrou em amplexo com a fêmea após

perseguir o rival e expulsá-lo de seu território.

Interações Acústicas e Agonísticas

Observamos 39 interações agonísticas entre machos adultos, das quais

oito (cerca de 20 %) resultaram em combates físicos. De 29 interações

analisadas, 27 (mais de 90 %) ocorreram quando um ou ambos os machos não

haviam sido registrados no loc al anteriormente. De 27 interações nas quais os

dados completos puderam ser obtidos, 24 (cerca de 90 %) foram vencidas

pelos machos residentes e apenas três por machos invasores. De 25

interações em que ambos os machos foram medidos, 19 (cerca de 75 %) foram

vencidas pelos maiores, sendo quatro vencidas pelos machos menores e em

uma os machos apresentavam o mesmo tamanho. Pela análise de Wilcoxon

com nível de significância de 0,05, o valor obtido de Z = 2,03, com N = 25

sugere, que os machos vencedores (2,4±0,41 g) das disputas territoriais eram

significativamente mais pesados do que os perdedores (2,2±0,24 g). A f igura

25 demonstra as relações corpóreas (CRC-comprimento rostro-cloacal em mm

100

e massa em g) dos machos vencedores e perdedores. Apenas uma interação

foi vencida por um macho menor e invasor. Em um agregado, um macho

invasor perdeu três disputas territoriais, mas venceu out ra quando se

estabeleceu em um território e um dos machos que já o havia vencido invadiu

seu território. Nove interações aparentemente resultaram em combates sem

vencedores, no entanto, a presença de um dos machos no local em noites ou

em meses seguintes é um indicativo de quem de fato venceu a disputa

territorial.

1.5

1.7

1.9

2.1

2.3

2.5

2.7

2.9

3.1

30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40

Figura 25. Dispersão do comprimento rostro-clocal versus peso dos machos

adultos de Hypsiboas KAAPORA vencedores (bolas vazias e linha de tendência

cheia) e dos perdedores (bolas cheias e linha de tendência pontilhada) das

disputas territoriais. Dados de 25 interações agonísticas observad as em campo.

Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Nos agregados ocorreram intensas interações acústicas entre os

machos.Aformamaisevidentededefesadoterritóriofoiaemissãoda

vocalização de anúncio em poleiros específicos para cada macho. Nestas

situações, após um período de alguns minutos de silêncio, uma vocalização

eventualmente desencadeava outra(s) no agregado e ao longo do riacho.

Comprimento rostro-cloacal (mm)

Peso (g)

101

Eventualmente um macho respondia antes que a nota do canto de anúncio de

outro macho termininava, ou logo depois (figura 26), ocorrendo duetos, trios ou

quartetos, dependendo da concentração e espaçamento dos machos. Cantos

territoriais f oram comumente emitidos por machos em reposta à vocalização de

outros machos próximos, para defender um território, para requisitar o território

de outro macho, ou durante combates físicos, quando foram agarrados.

Apenas um macho isolado foi visto emitindo estas vocalizações agressivas

quando os machos de um agregado a mais de 10 m vocalizavam.

0 10 0 200 300 400 500 600 70 0 800

Tempo (ms)

Frequencia (kHz)

Figura 26. Sonograma acima e oscilograma abaixo de uma interação acústica em

trio em agregado de machos de Hypsiboas KAAPORA. Após um período de

alguns minutos de silêncio, uma vocalização desencadeia outras duas no

agregado. Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Machos com território estabelecido defenderam ativamente suas

fronteiras. Os comportamentos agonísticos geralmente obedeceram a um

escalonamento de agressividade (figura 27).

102

MI invade

território

do MR

MI emite vocalização

de anúncio

MI apenas se

movimenta

MR emite

vocalização territ orial

MR observa MI e emite

vocalização de anúncio

MI se

afasta

MI permanece mas adota

postura sub missa

MI permanece

emitindo vocalização

de anúncio

MI emite vocalização

territorial

MR adota postura

submiss a

MR aceita a

permanência do MI

MR movimenta-s e

na direção do MI

MR ou MI adotam

pos tura submissa

MR pers egue MI até

as fronteiras do território

MR e MI ficam frente a frente

e, eventualmente, emitem

sinalização visual

MR ou MI adotam

pos tura s ubmissa

Interação acústica

se repete

Machos

combatem

fisicamente

Macho perdedor adot a

pos tura submissa

ou se afasta

Macho vencedor segue

vocalizando e, eventualmente,

persegue o macho perdedor

Ambos os machos

permanecem vocalizando

no território

Outros

rounds

Figura 27. Diagrama do padrão geral nas interações entre machos adultos de

Hypsiboas KAAPORA. Dados obtidos a partir de 39 interações agonísticas

observadas em campo. Município de Pilar do Sul, estado de São Paulo. MI

(macho invasor); MR (macho residente).

103

Em resumo, inicialmente, o macho defendia seu território emitindo

vocalizações de anúncio. Quando a fronteira de seu território era invadida, o

macho residente emitia vocalizações de anúncio ao perceber macho invasor se

movimentando em seu território. Emitiam também vocalizações agressivas em

resposta às vocalizações de anúncio do macho invasor. Caso o macho invasor

não adotasse postura submissa, ou seja, permanecesse vocalizando ou não se

afastava, ou ainda, emitia vocalizações agressivas, o macho territorial aceitava

a permanência do m acho invasor ou até mesmo deixava o local. No entanto,

mais freqüentemente, movimentava-se na direção do macho invasor e, olhava

fixamente para ele, adotando postura agressiva, mantendo o corpoeacabeça

levemente elevados (figura 28A), então emitia vocalização de anúncio e

permanecia com o saco vocal inflado (figura 28B). Eventualmente, o macho

invasor fogia ou adotava postura submissa. Caso contrário, o macho invasor

olhava fixamente na direção do macho residente, em alguns casos respondia

emitindo vocalizações agressivas ou então permanecia no local, adotando uma

postura agressiva e após certo tempo emitia vocalização de anúncio.

Combates só ocorreram quando ambos os machos estavam dispostos a

disputar um determinado território; neste contexto, geralmente ambos olhavam

na direção do oponente e adotaram postura agressiva (figura 28A).

Eventualmente, os machos quando próximos emitiam sina lizações visuais, que

incluiu movimentos de sobe e desce com a cabeça ou movimentos repentinos

dos dedos, ou dos membros, como passar a mão à frente do focinho e dos

olhos. Quando membros anteriores e posteriores eram movimentados mais

intensamente e ao mesmo tempo todo o corpo se movimentava. Em uma

destas situações, um macho deu dois pequenos saltos permanecendo

praticamente no mesmo local. Nestas circunstâncias um dos machos saltava

sobre o outro. Nas lutas os machos tentaram ferir o oponente inserindo o

espinho do prepólex (figura 28C, D, E) ou tentavam derrubar o oponente da

vegetação, algumas vezes usando as patas (figura 28F). Freqüentemente os

machos se abraçaram frente a frente (figura 28D e 28E) ou pelas costas e,

nestes casos, ocorreu emissões de canto territorial pelo macho subjugado

(figura 28G). Algumas lutas foram rápidas; no entanto, outras duraram quase

104

30 minutos e apresentaram vários rounds, pois freqüentemente um ou ambos

os machos cairam da vegetação até o solo ou na água e posteriormente

retornaram à luta. Aparentemente, alguns confrontos terminaram sem

vencedores. Entretanto, na maioria dos casos, os machos perdedores

deixaram o local ou permaneceram sem vocalizar, claramente adotando

postura submissa. Os machos vencedores voltaram a emitir vocalização de

anúncio e geralmente movimentaram-se para os locais mais altos da

vegetação. Após os confrontos os machos apresentam, em geral, novas

escoriações (figura 29) e foram vistos passando a mão sobre o dorso ou sobre

os olhos. Um macho foi observado com o dorso intensamente ferido e

apresentava um dos olhos perfurado, provavelmente resultado de confronto

físico, com o uso do espinho do prepólex (figura 29).

105

Figura 28. Disputas territoriais entre machos adultos de Hypsiboas KAAPORA

observadas no campo. Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de

São Paulo. (A) macho maior e residente (indivíduo 8) à esquerda, em postura

agressiva e emitindo vocalização de anúncio para um macho menor e invasor

(indivíduo 46), novembro de 2004; (B) indivíduos 8 (à esquerda) e 3 (à direita) em

postura agressiva e olhando fixamente um ao outro, em momento que antecedeu

combate territorial, jan eiro de 2004; (C) machos tentando ferir o oponente com o

espinho do prepólex; (D) e (E) m achos abraçados frente a frente e inserindo o

espinho prepólex um no outro; (F) macho chutando o oponente; (G) macho

emitindo canto territorial após ser agarrado pelas costas por outro macho.

106

Figura 29. Macho adulto de Hypsiboas KAAPORA ferido em confronto com outro

macho; note escoriações no dorso e o olho perfurado. Município de Pilar do Sul,

estado de São Paulo.

Proporção de Machos Adultos com Cicatrizes no Clado Bokermannohyla,

Aplastodiscus

e Hypsiboas

Realizamos análise de presença e ausência de c icatrizes no corpo em

machos adultos de alguns representantes dos grupos de espécies nos gêneros

Bokermannohyla, Aplastodiscus e Hypsiboas, seguindo a filogenia proposta por

AIVOVICH

et al. (2004, 2005). Os táxons utilizados, o número de machos

adultos preservados analisados, aqueles que apresentam cicatrizes no corpo e

a respectiva proporção são apresentados na tabela 2.

Como observamos, a presença de cicatrizes foi amplamente difundida

no grupo, exceto no gênero Aplastodiscus, no qual o espinho do prepólex não

está presente, assim como no grupo de Hypsiboas semilineatus. Além disso,

notamos que entre os representantes do clado formado por Hypsiboas

107

KAAPORA, H. semiguttatus, H. joaquini e H. sp. (aff. semiguttatus) a proporção

de machos adultos com cicatrizes foi tão alta que não houve sobreposição com

os valores obtidos para qualquer táxon analisado (figura 30).

Tabela 2. Táxons utilizados, o número de mac hos adultos preservados

analisados na coleção CFBH, aqueles que apresentaram cicatrizes no corpo e a

respectiva proporção. Espécies em negrito representam clado que Hypsiboas

KAAPORA pertence. Em asterisco indica proporções obtidas com dois ou

menos machos analisados. A análise dos gêneros Bokermannohyla,

Aplastodiscus e Hypsiboas, e os grupos de espécies basearam-se na filogenia

proposta por F

AIVOVICH et al. (2004, 2005).

Táxon

grupo/espécie

Total de

machos

analisados

Número de

machos com

cicatrizes

Proporção

Grupo Hypsiboas pulchellus

Hypsiboas KAAPORA

18 16 0.89

Hypsiboas andinus

1 1 1.00*

Hypsiboas sp. (aff. semiguttatus)

6 5 0.83

Hypsiboas beckeri

7 5 0.71

Hypsiboas bischoffi

40 13 0.33

Hypsiboas cipoensis

2 2 1.00*

Hypsiboas ericae

7 4 0.57

Hypsiboas goianus

4 3 0.75

Hypsiboas joaquini

16 15 0.94

Hypsiboas latistriatus

1 1 1.00*

Hypsiboas leptolineatus

22 12 0.55

Hypsiboas marginatus

23 13 0.57

Hypsiboas phaeopleura

1 1 1.00*

Hypsiboas polytaenius

18 10 0.56

Hypsiboas prasinus

40 19 0.48

Hypsiboas pulchellus

10 6 0.60

Hypsiboas semiguttatus

7 7 1.00

Hypsiboas stenocephalus

3 1 0.33

Grupo Hypsiboas albopunctatus

Hypsiboas albopunctatus

19 8 0.42

Hypsiboas raniceps

15 9 0.60

Grupo Hypsiboas faber

Hypsiboas albomarginatus

27 7 0.26

Hypsiboas faber

30 22 0.73

Hypsiboas lundii

13 4 0.31

Hypsiboas pardalis

4 2 0.50

Grupo Hypsiboas punctatus

108

Hypsiboas granosus

7 0 0.00

Hypsiboas punctatus

9 2 0.22

Grupo Hypsiboas semilineatus

Hypsiboas semilineatus

20 5 0.25

Hypsiboas geographicus

6 1 0.17

Grupo Bokermannohyla

circumdata

Bokermannohyla astartea

7 4 0.57

Bokermannohyla circumdata

17 11 0.65

Bokermannohyla hylax

18 8 0.44

Grupo Bokermannohyla

pseudopseudis

Bokermannohyla alvarengai

2 1 0.50*

Bokermannohyla pseudopseudis

2 1 0.50*

Grupo Aplastodiscus albofrenatus

Aplastodiscus arildae

8 0 0.00

Aplastodiscus eugenioi

11 0 0.00

Grupo Aplastodiscus albosignatus

Aplastodiscus albosignatus

10 0 0.00

Aplastodiscus callipygius

11 0 0.00

Grupo Aplastodiscus perviridis

Aplastodiscus cochranae

14 1 0.07

Aplastodiscus perviridis

12 2 0.17

Figura 30. Proporção de machos com cicatrizes em relação ao total de machos

analizados do clado Bokermannohyla, Aplastodiscus e Hypsiboas da coleção

CFBH, Laboratório de Herpetologia, UNESP-Rio Claro. Os dados encontram-se

na tabela 2.

109

Escolha dos Machos pelas Fêmeas

Encontramos as f êmeas dentro dos limites dos agregados ocupados por

três a sete machos (mediana = 4,0; tabela 3); e em todos os casos,

compreendiam os maiores agregados entre as proximidades. Apenas uma

desova recém depositada foi encontrada abaixo de um macho isolado. Uma

fêmea encontrada entre dois agregados, um com dois machos e outro com

três, deslocou-se para o de maior número.

Ao chegar ao sítio reprodutivo, algumas fêmeas foram vistas imóveis a

alguns metros dos machos. A fêmea entrou em amplexo na mesma noite (N=3)

em que chega ao sítio reprodutivo ou na noite seguinte (N=6). Não

necessariamente a fêmea se reproduziu com o maior macho do agregado;

entretanto, em nenhum dos casos reproduziu com o menor (tabela 3). A

chegada delas ocorreu em locais distintos dos agregados, ou seja, elas foram

vistas tanto no interior como na periferia dos agregados. Assim, a reprodução

ocorreu tanto com os machos periféricos como aqueles dos centros dos

agregados.

110

Tabela 3. Número de machos de Hypsiboas KAAPORA isolados ou nos

agregados escolhidos pelas fêmeas para a reprodução. Posto do tamanho do

macho escolhido em relação aos demais do agregado, sendo 1 o maior macho, 2

o segundo maior e assim sucessivamente. Amplitude do tamanho (CRC em mm)

dos machos do agregado e do macho escolhido pela fêmea encontram-se em

parênteses. Ribeirão do Meio, Pilar do Sul, estado de São Paulo.

Número

da fêmea

Número do

macho

Número de machos no agregado

(amplitude no CRC em mm)

Posto do

macho

escolhido

(CRC em mm)

73 61 6 (?) ?

74 56 6 (?) ?

76 3 6 (?) ?

85 65 4 (?) ?

85 8 7 (?) 1 (?)

85 88? 3 (?) ?

95 75 3 (32,5-36,5) 1 (36,5)

100 97 6 (31,3-37,5) 2 (37)

122 118 4 (33,0-36,1) 2 (34,8)

125 81 4 (33,0-36,1) 1 (36,1)

126 101 5 (34,1-37,3) 2 (36,8)

? 106 1 (36,0)

143 118 4 (35,2-36,5) 2 (36,0)

170 121 4 (36,0-36,7) 3 (36,0)

Em uma ocasião uma fêmea aproximou-se de um a gregado com quatro

machos e embora próxima de um macho que ainda emitia vocalizações

incipientes, optou por atravessar o riacho e reproduziu com outro macho. Em

outra situação, um macho aproximou-se da fêmea, a cerca de 40 cm, e

permaneceu olhando para ela sem vocalizar por 45 min, o que não parece tê-la

estimulado, pois ela não emitiu sinalização visual; a fêmea reproduziu com

outro macho que emitiu vocalizações durante a corte na noite seguinte. Nos

outros casos a f êmea entrou e m amplexo com o primeiro macho que se

111

aproximou e emitiu vocalizações de anúncio. De 159 machos que registramos

apenas 13 foram observados reproduzindo, razão de 0,08, sendo que um deles

(macho 118) acasalou duas vezes (tabela 3).

Das 11 fêmeas registradas apenas uma foi recapturada e em duas

ocasiões. A primeira recaptura ocorreu duas noites a pós tentativa frustrada de

oviposição (ver comportamento reprodutivo) em agosto de 2004. Entre estas

duas noites a fêmea deslocou-se cerca de 130 m riacho abaixo. Durante o

trajeto a fêmea passou por machos isolados e por agregados menores. Em

novembro, portanto três meses depois, voltamos a registrá-la no riacho (tabela

3).

Comportamento Reprodutivo

Com base em sete observações, o padrão geral do comportamento

reprodutivo é apresentado na figura 31. Como dito anteriormente, a presença

da fêmea nos arredores, tornaram os machos mais ativos e agressivos, que

emitiram vocalizações mais freqüentemente. Durante a chegada no sítio

reprodutivo observamos fêmeas imóveis próximas dos agregados. A

vocalização de anúncio claramente orientou as fêmeas, que se deslocram na

direção do agregado ou do macho escolhido logo após a emissão dos cantos.

Quando estavam próximas, entre cerca de 1,0 a 2,0 m de distância, os machos

conseguiam visualizá-las e olhavam fixamente na sua direção e geralmente

aumentavam o ritmo de emissão nas vocalizações, recorrendo freqüentemente

às vocalizações compostas. Embora estas vocalizações apresentem as

mesmas características físicas do canto de anúncio (veja capítulo 1), pelo

contexto, as consideramos como canto de corte. As fêmeas, quando próximas

dos machos, emitiram sinalizações visuais imediatamente após os machos

vocalizarem, aparentemente para orientá-los. Estas sinalizações incluiram

movimentos curtos e rápidos dos membros, como levantar uma das mãos, por

vezes movimentando todo o corpo, parecendo “rebolar”, ou ainda, esticar

vagarosamente uma das pernas e a deixar solta do substrato. As fêmeas

podiam finalizar o comportamento de corte abraçando o caule da vegetação de

112

forma peculiar (figura 32A) e, em alguns casos, movimentando o corpo

repentinamente sobre o caule nesta mesma posição. Além das sinalizações,

algumas fêmeas movimentaram-se intensamente quando se aproximaram dos

machos, chamando-lhes a atenção. Em geral, olhando na direção das fêmeas,

os machos vocalizavam mais freqüentemente (figura 32B); as fêmeas então

respondiam novamente com sinalizações visuais; estas interações podiam se

repetir algumas vezes. Posteriormente, os machos saltaram na direção das

fêmeas até atingirem o mesmo substrato, moveram-se até ela e sobiram no

dorso a p artir da região posterior ou lateral. Os amplexos foram axilares e

ocorreram sobre a vegetação (figura 32C). Passados alguns minutos (15-45

min, N=3), os casais direcionaram para baixo (figura 32D) e saltaram na

direção do riacho (figura 32E). Durante os amplexos os machos por diversas

vezes pressionaram a região gular sobre o dorso da fêmea, além de parecerem

ajeitar o abraço.

Dentro da água os casais submergiram e emergiram diversas vezes à

procura de locais para desovarem. Estes mergulhos duraram de dois até mais

de 20 minutos. Alternadamente os casais submergiram ou ficaram agarrados à

margem, próximos da superfície, parcialmente submersos, parecendo

descansar (figura 32F). Em alguns casos, movimentaram-se pela margem. As

fêmeas pareceram ser bastante seletivas na procura de um sítio para a

oviposição, examinando minuciosamente os substratos dentro da água,

principalmente próximos da margem (figuras 32G-I). Os casais percorreram

vários metros em ambas as margens, subindo o u descendo o riacho. Este

processo é lento, podendo levar algumas horas (1:30-3:00 horas, N = 3). Os

locais de desova foram constituídos por raízes da vegetação m arginal expostas

dentro da água. No dia seguinte à oviposição, as desovas aumentaram

consideravelmente de volume. As desovas ocorreram tanto em locais de

remanso, como os constituídos por correnteza relativamente forte; este fator,

além da topografia local, dependeu da estação em que a reprodução ocorreu e

da presença ou não de chuvas. Após a desova uma fêmea submersa e ainda

em amplexo foi observada arqueando o corpo, esticando as patas, parecendo

debater-se para expulsar o macho. Feito isso, o macho soltou-a e ela sozinha

113

começou a enrolar a desova ao redor do substrato, utilizando principalmente os

membros posteriores. Um casal acompanhado durante a noite (23:00-5:40 hs)

parece ter desistido de desovar quando começou a clarear o dia e

aparentemente nenhum local ideal foi encontrado para a oviposição ou nossa

presença influenciou de forma negativa. A mesma fêmea foi encontrada duas

noites depois em amplexo com outro macho.

Fêmea chega ao

sítio reprodutivo

Machos emitem

vocalização de anúncio

Fêmea movimenta-se

na direção do macho

vocalizador

Macho percebe a fêmea

visualmente, direciona-se

à ela e emite vocalização

de corte

Fêmea emite

sinaliza ção visual

Macho emite vocalização

de corte, em geral, composta,

movimenta-s e até a fêmea e

entram em amplexo

Fêmea abraça

a vegetação

Casal salta para o rio

à procura de um

local para desovar

Figura 31. Diagrama do padrão geral de comportamento de corte de Hypsiboas

KAAPORA. Seqüência obtida a partir da observação de sete eventos de

reprodução em campo. Ribeirão do Meio. Município de Pilar do Sul, estado de

São Paulo.

114

ABC

Figura 32. Comportamento reprodutivo de Hypsiboas KAAPORA. (A) Fêmea abraça

a vegetação como parte dos comportamentos para orientar o macho; (B) o macho

(esquerda) emite vocalização de corte próximo à fêmea momentos antes de saltar

até ela para entrarem em (C) amplexo; (D) passados alguns minutos o casal orienta-

se em direção ao riacho e (E) salta para dentro dele; (F; G; H; I) a fêmea procura

minuciosamente um local para a oviposição entre as raízes da vegetação marginal

que ficam expostas dentro da água. Seqüência obtida em março de 2005 no ribeirão

do Meio, município de Pilar do Sul, estado de São Paulo.

115

As desovas são compostas de ovos envoltos por cápsulas gelatinosas,

que os aderem uns aos outros e ao substrato onde foi colocada (figura 33). A

desova é formada por uma massa única e os ovos são dispostos em várias

camadas. Os embriões passam os primeiros estágios da vida presos às

cápsulas.

Figura 33. Desova de Hypsiboas KAAPORA posta em raiz da vegetação marginal

exposta dentro da água. Ribeirão do Meio, município de Pilar do Sul, estado de

São Paulo.

116

DISCUSSÃO

Padrão de Atividade e Período Reprodutivo

A reprodução contínua (anual) observada em Hypsiboas KAAPORA

contrasta com a reprodução marcadamente sazonal da maioria das espécies

da Mata Atlântica no Sul e Sudeste do Brasil (P

OMBAL

1997; K

WET

BERNARDO

1999; C

ONTE

OSSA

-F

ERES

2006; B

ERNARDE

ACHADO

2000; M.

ARTMANN

2004; B

ERTOLUCI

2001; B

ERTOLUCI

ODRIGUES

2002a,b; H

ADDAD

AZIMA

1992). No entanto, a reprodução prolongada (G

ALLARDO

1961; B. L

UTZ

1973; G

ARCIA

2003; G

ARCIA

et al. 2001, 2003; K

WET

-B

ERNARDO

1999;

ONTE

OSSA

-F

ERES

2006; obs. pessoal) e a reprodução contínua (H

ADDAD

AZIMA

1992;

OBS

. pessoal) já foram observadas para algumas das espécies do

grupo de Hypsiboas pulchellus. No presente estudo registramos, em lagoas

antrópicas permanentes das áreas com vegetação alterada, apenas os machos

adultos de Hypsiboas bischoffi, H. cf. caingua e H. prasinus vocalizando

durante o ano todo, inclusive durante os meses mais frios. Ao contrário d e

Hypsiboas KAAPORA sua espécie irmã, Hypsiboas semiguttatus, e outras

espécies do mesmo clado (H. joaquini e outras ainda não descritas do s ul do

Brasil e Argentina) não parecem ter atividade reprodutiva nos meses mais frios

do ano (G

ARCIA

2003; G

ARCIA

et al. 2001; K

WET

-B

ERNARDO

1999; C

ONTE

OSSA

-F

ERES

2006).

117

Em geral, as espécies do grupo de Hypsiboas pulchellus estão

associadas às regiões montanhosas da América do Sul (B. L

UTZ

1973;

UELLMAN

et al. 1997). Espécies de anuros localizadas em altitudes elevadas

estão condicionadas às fortes flutuações diárias na temperatura o que

provavelmente levou-as a desenvolver mecanismos fisiológicos e

comportamentais que maximizam o desempenho na vocalização e

principalmente na locomoção, mantendo suas atividades durante t emperaturas

baixas comparadas às espécies de baixas altitudes (N

AVAS

1998). Apesar dos

mecanismos de aclimatação não serem conhecidos para as espécies tropicais,

ajustes aclimatórios rápidos podem ser usados pelas espécies de altitudes

elevadas frente às acentuadas oscilações que enfrentam na temperatura

AVAS

1998). De f ato, observamos pequenas flutuações diárias relacionadas

entre a temperatura do ar e número de indivíduos, mas durante quedas

intensas na temperatura o número de machos encontrados é fortemente

reduzido. Outro fator climático marcante se dá com a presença de chuvas

fortes, que diminui drasticamente o número de machos registrados ao longo do

riacho. Os resultados aqui obtidos nos permitiram avaliar empiricamente as

conseqüências das variações climáticas sobre a atividade dos indivíduos ou

aos eventos de reprodução. Melhor análise deve ser realizada obtendo-se os

dados por mais dias de um mesmo mês, relacionando o número de indivíduos

encontrados e/ou pres ença/ausência de eventos reprodutivos à temperatura no

momento da coleta e à precipitação ocorridas naquele mês ou em dias

anteriores comparadas aos meses que apresentem médias semelhantes.

Acreditamos que a variação anual de temperatura, o padrão contínuo de

atividadeeociclodevidadosmachosadultos prejudicam a análise do efeito

das variáveis climáticas sobre a atividade dos indivíduos.

A reprodução contínua aqui observada parece não significar que os

indivíduos estejam aptos a reproduzir-se durante todos os dias e,

possivelmente, os eventos reprodutivos estejam relacionados às oscilações

climáticas. G

ALLARDO

(1961) observou que Hypsiboas pulchellus apresenta

reprodução prolongada, com pic os reprodutivos que respondem intimamente a

118

fatores climáticos, o que poderia tornar-se evidente em Hypsiboas KAAPORA

em um estudo mais prolongado.

Ciclo de Vida dos Machos Adultos

Como Hypsiboas KAAPORA apresenta reprodução anual, significando o

nascimento de girinos continuamente, isto implica, em larvas de diferentes

idades, estágios e condições de peso e tamanho na população em um mesmo

período. Desta forma, seria esperado que a metamorfose ocorresse durante o

ano todo. De fato, C

RUMP

(1974) atribui à reprodução contínua, recrutamento

de jovens o ano todo. Curiosamente, jovens recém metamorfoseados foram

encontrados na vegetação que margeia o riacho somente nos meses de

dezembro e janeiro, período no qual a temperatura do riacho está entre as mais

elevadas do ano. Devemos considerar, primeiramente, falhas na amostragem.

No entanto, Hypsiboas pulchellus, espécie com reprodução ao longo do ano

ALLARDO

1961), também apresenta sincronia no recrutamento de jovens

entre outubro e novembro (B

ASSO

ERR

1992). Além disso, outras espécies

de reprodução aparentemente contínua, ou pelo menos prolongada, no mesmo

riacho de H. KAAPORA (e.g., Aplastodiscus albosignatus e Crossodactylus

caramaschii) apresentaram padrão semelhante (obs. pessoal.).

Supondo que ocorra sincronia na metamorfose dos girinos, aqueles

mantidos no riacho só metamorfoseariam a partir de dezembro de 2006, o que

demoraria entre 13 a 20 meses. O desenvolvimento lento dos girinos de

Hypsiboas KAAPORA é esperado para espécies que se reproduzem em locais

permanentes. Em geral, anuros com reprodução em ambientes permanentes

atingem a metamorfose mais lentamente do que aqueles com reprodução em

ambientes efêmeros e o tamanho dos jovens pós-metamórficos é maior nos

primeiros (D

UELLMAN

RUEB

1986). Além disso, espécies que se reproduzem

em riachos em altitudes elevadas desenvolvem-se ainda mais lentamente, pois

a temperatura é positivamente correlacionada com a taxa de crescimento dos

girinos (D

UELLMAN

RUEB

1986; U

LTSCH

et al. 1999). Como a estrutura etária

119

é composta por girinos em diferentes condições corpóreas, decorrentes em

parte da idade, a sincronia na metamorfose implica em jovens de diferentes

idades e condições corpóreas. Tal fato também foi observado em Hypsiboas

pulchellus (B

ASSO

ERR

1992).

Da mesma f orma, na reprodução contínua espera-se que machos

adultos também sejam recrutados durante o ano todo, o que de fato ocorreu.

Mas é provável que eles tenham metamorfoseado praticamente juntos,

principalmente em dezembro e janeiro, e uma possível explicação é que a

partir de fevereiro estivessem prontos para se reproduzir, pois é a partir de

fevereiro que os menores machos recrutam. Neste contexto, o tempo elevado

durante a fase larval em Hypsiboas KAAPORA parece suprir grande parte da

fase juvenil, pois esta última parece curta (cerca de três meses), a não ser que

os jovens ficassem mais de um ano (cerca de 15 meses) se desenvolvendo até

atingirem a idade reprodutiva. No entanto, os jovens após a metamorfose

apresentam até 70 % do tamanho dos menores machos adultos medidos, e

cerca de três meses parece razoável para que os mesmos atinjam a fase

adulta.

Entre machos adultos mais novos, uma pequena parte migra para os

sítios reprodutivos a partir de fevereiroeamaiorparcelaconstituiráos

recrutados de março, e em menor número em abril. São nestes períodos que

observamos uma alta proporção de indivíduos novos na população,

constituídos por machos recém registrados, não registrados no ano anterior e

em janeiro do respectivo ano, e que apresentam condições corpóreas, como

peso e tamanho, relativamente menores do que os machos da geração

anterior. Além disso, estes indivíduos, em geral, não apresentam cicatrizes

causadas por confrontos territoriais.

Após o período de maior recrutamento de machos adultos, os outros

machos que migraram para o sítio reprodutivo, parecem refletir um processo de

equilíbrio na densidade populacional, pois, como observamos, geralmente a

diminuição do número total de machos na transecção foi seguida de um maior

recrutamento. Estes machos adultos devem migrar para estes sítios

120

reprodutivos na medida em que a densidade diminui seja pela emigração e/ou

mortalidade, tornando alguns territórios vagos.

O ciclo de vida em Hypsiboas KAAPORA compreende reprodução

contínua, com sincronia no período de metamorfose e assincronia no

recrutamento de machos no sítio reprodutivo e estimamos para os machos uma

longevidade que poderia durar pelo menos 47 meses.

Estratégias Reprodutivas nos Machos Adultos

Duas hipóteses explicariam a migração destes machos adultos ao longo

do ano na população amostrada. A primeira é devido aos machos que vêm de

outros s ítios reprodutivos acima ou abaixo do trecho estudado do riacho,

embora, a parcela da população registrada migrando para dentro ou para fora

da transecção tenha sido baixa (cerca de 10 % da geração de 2005). Outra

explicação poderia ser devida à plasticidade nas estratégias reprodutivas

apresentadas pelos machos. Possivelmente alguns indivíduos ao invés de se

reproduzirem logo após a metamorfose (cerca de dois a quatro meses), como

fazem aqueles recrutados entre fevereiro e abril, poderiam passar mais tempo

alimentando-se fora dos sítios reprodutivos, optando por uma reprodução mais

tardia. No entanto, com condições corpóreas mais vantajosas, e em um

período no qual a densidade de machos é menor. Embora a vantagem de ser

maior seja óbvia em termos competitivos com outros machos, esta estratégia é

arriscada, pois aumenta a possibilidade do indivíduo morrer antes de se

reproduzir.

O custo energético para a reprodução pode ser observado através da

perda de peso nos machos no s ítio reprodutivo (H

ALLIDAY

EJEDO

1995). A

defesa do território, que envolve a emissão de vocalizações, a movimentação

pela área defendida, e eventualmente combates físicos, é intensificada quando

a densidade de machos se eleva (H

ALLIDAY

EJEDO

1995). Durante o

recrutamento da nova geração, ocorreu perda de peso dos machos da geração

anterior que mantinham território no sítio reprodutivo, o que pode ser devido à s

121

atividades energeticamente custosas para a defesa territorial. O mesmo pode

ser observado para os recrutas de maio, que por não gastar energia para a

reprodução, chegam ao sítio reprodutivo com condições corpóreas vantajosas.

Após aumento de peso em maio, ocorre nova queda em junho, julho e agosto.

Sabe-se que a temperatura é positivamente correlacionada com o crescimento

ou taxa metabólica dos anuros (D

UELLMAN

RUEB

1986) e o período no qual

registramos a queda no peso dos machos corresponde aos meses em que a

temperaturadoambienteéamaisbaixadoano.

Utilização do Hábitat de Reprodução e Padrão de Distribuição dos

Machos Adultos

Dentre as espécies do grupo de Hypsiboas pulchellus,diversasse

reproduzem em riachos (e.g., H. joaquini em G

ARCIA

et al. 2003; H. marginatus

em G

ARCIA

et al. 2001; H. alboniger, H. balzani, H. marianitae, H. palaestes em

UELLMAN

et al. 1997; H. freicanecae em C

ARNAVAL

EIXOTO

2004; H.

cipoensis em E

TEROVICK

AZIMA

2005, H. goianus em B

ASTOS

et al. 2003).

Nestas espécies, assim como em H. KAAPORA, os machos reprodutivos

distribuem-se na vegetação marginal, onde cantam a pouca distância da água.

Embora não tenhamos realizado análise quantitativa das variáv eis que

poderiam influenciar no maior ou menor agrupamento dos machos adultos em

algumas áreas particulares do riacho, alguns fatores, segundo observações

qualitativas, parecem ser determinantes. Nos locais de maior concentração de

machos reprodutivos é nítida a presença de clareiras. As temperaturas mais

altas durante o dia nas clareiras podem favorecer maior um crescimento dos

indivíduos, pois podem aumentar a velocidade de digestão das presas

consumidas (F

EDERS

1982; S

INSCH

1991

APUD

AVAS

1998). Desde que a

temperatura corporal e do substrato estão relacionadas, a atividade dos anuros

é dependente das características termais do microhábitat (N

AVAS

1998) e a

colonização em clareiras pelos machos de Hypsiboas KAAPORA pode ser um

122

mecanismo comportamental que favorece sua termorregulação e

desenvolvimento.

A presença de caetés (Calathea communis), vegetação abundantemente

associada às clareiras, possivelmente fornece microhábitats que favorecem a

sobrevivênciaeareprodução dos indivíduos de Hypsiboas KAAPORA. Esta

vegetação herbácea é relativamente densa e possivelmente propicia uma

maior proteção à ação de predadores e de chuvas, além do acúmulo

considerável de serapilheira na base dos caetés, favorecendo o abrigo durante

o dia. As raízes dos caetés, do tipo fasciculada, são emaranhadas, muito

bifurcadas e freqüentemente estão expostas dentro da água. Estas raízes

foram as únicas utilizadas para a desova durante o estudo. Das quatro

observações de oviposição que fizemos, todas aconteceram em raízes de

caetés. No entanto, observa-se que mesmo dentro dos caetezais há outras

vegetações herbáceas e arbustivas, que os machos parecem utilizar

indistintamente.

A definição de leks, onde machos se agregam em locais conspícuos e

não fornecem nenhum recurso para as fêmeas ou à prole, senão esperma, é

discutível nos anuros (B

OURNE

1992). Notamos que o comportamento de corte

e o amplexo ocorrem basicamente no mesmo local onde o macho vocaliza. Isto

parece reforçar a definição clás sica de lek. Além disso, aparentemente não há

algum recurso para as fêmeas nos territórios ocupados pelos machos, pois

após dirigir-se para água, a procura por locais de desova pela fêmea não se

restringe ao território do macho escolhido, porque a procura é realizada em

uma área bem maior do que a área que o macho defende.

O padrão de distribuição agregado, observado para os machos em

reprodução de Hypsiboas KAAPORA, é comum entre os anuros. Normalmente,

os anuros agregam-se em sítios reprodutivos específicos, onde vocalizam para

a atração das fêmeas (W

ELLS

1977b).

Deve-se ressaltar que o padrão de distribuição d e uma população

depende da escala utilizada (K

REBS

1994). Em escalas m ais amplas os machos

adultos reprodutivos também se distribuem de forma agregada, pois somente

os encontramos vocalizando empoleirados na vegetação marginal apenas em

123

alguns rios de maior porte no alto da Serra de Paranapiacaba, exceto próximos

das nascentes e nos trechos de corredeira, com fundo rochoso. Além disso,

nenhum indivíduo foi encontrado nos córregos tributários destes rios.

Ao longo do riacho, e principalmente na transecção, observamos além

de poucos indivíduos isolados, os machos agregarem-se em grupos de menos

de uma dezena de indivíduos, distanciados normalmente entre 1 a 5 m do

macho mais próximo. Nos agregados, em geral, os machos encontram-se

uniformemente distribuídos, o que deve ser reflexo das interações diretas e do

comportamento territorial, causando um distanciamento estável mínimo entre

eles.

Estrutura Social nos Agregados

Observamos nítida hierarquia social entre os machos nos agregados.

Aparentemente, os machos territoriais reconhecem os machos vizinhos,

ficando claros os limites entre seus territórios, pois, raramente observamos

interações agonísticas entre indivíduos que conviviam há alguns meses.

Possivelmente, esta convivência estável seja reflexo de interações agressivas

ocorridas anteriormente, em que as relações hierárquicas entre os machos do

agregado já tivessem sido previamente estabelecidas, reduzindo o tempo e o

gasto energético em novas interações agonísticas. Em estudos de cativeiro, a

capacidade de reconhecer os vizinhos foi avaliada em lagartos, através do

processo de aprendizagem durante disputas territoriais entre machos, e as

batalhas subseqüentes envolvendo os mesmos machos foram menos

agressivas (L

ÓPEZ

ARTÍN

2001). Nos anfíbios o reconhecimento por

familiares foi constatado principalmente em salamandras e em girinos (veja

revisão em B

LAUSTEIN

ALLS

1995), e no raros estudos com os machos

adultos de anuros, o reconhecimento dos vizinhos se dá a partir da vocalização

AVIES

1987).

Alguns territórios conspícuos são ocupados geralmente por machos

mais velhos e maiores. Observamos que estes territórios quando se tornam

vagos, provavelmente devido à predação do antigo ocupante, são

124

imediatamente ocupados pelos m achos com território estabelecido nos

arredores. Possivelmente existe alguma vantagem na localização destes

territórios, como, por exemplo, poleiros que facilitem a localização dos machos

pelas fêmeas. No entanto, parte da preferência poderia acontecer em função

das transmissões culturais ocorridas devido à sobreposição de gerações.

Durante o recrutamento dos machos da nova geração estes locais se

encontram ocupados por machos da geração anterior e talvez a sua presença

possa ser um indicativo indireto da qualidade do território para os demais

machos da população.

Observamos mais raramente a presença de alguns machos satélites,

que eram machos menores e claramente adotam postura submissa, não

vocalizando e permanecendo nos arredores de machos territoriais. No grupo de

Hypsiboas pulchellus, a estratégia do macho satélite foi observada em

Hypsiboas goianus (B

ASTOS

et al. 2003) e em Hypsiboas cf. caingua (obs.

pessoal). Mas, o sucesso reprodutivo dos machos periféricos, parece não

depender somente do estabelecimento futuro nestes territórios aparentemente

melhores, pois em alguns casos, observamos estes machos acasalarem com

fêmeas vindas da periferia dos agregados.

Escolha dos Machos pelas Fêmeas

O sucesso reprodutivo das fêmeas está em parte relacionado com a

duração da fase reprodutiva e, em geral, em espécies com reprodução

prolongada, as fêmeas reproduzem mais de uma vez (e.g., H

OWARD

1978b;

ALLIDAY

EJEDO

1995). Recapturamos apenas uma fêmea ovada, três

meses após ser observada reproduzindo. Além disso, parte do sucesso

reprodutivo das fêmeas reside na sua escolha por machos aparentemente

melhores (H

ALLIDAY

EJEDO

1995). Nossas observações indicam certo grau

de seleção pela fêmea na procura por locais com maiores concentrações de

machos, o que talvez seja um indicativo de que nestes locais encontram-se os

melhores machos ou que pelo menos haja maior opção de escolha de

parceiros. A escolha por machos para se acasalar é relativamente breve, isso

125

pode aumentar a possibilidade de os machos menores com territórios na

periferia dos agregados também se ac asalarem, desde que vocalizem.

Fêmeas imóveis nos agregados e a ocorrência da maior parte dos

eventos reprodutivos ao dia seguinte da sua chegada parecem decorrer da

capacidade de percepção delas acerca do posicionamento dos machos ou

devido à escolha prévia dos machos feita por elas. Características físicas do

canto dos anuros est ão relacionadas com o tamanho do macho e diversos

estudos experimentais têm demonstrado a escolha prévia por um determinado

macho a partir destes parâmetros (R

YAN

1983; H

ADDAD

, 1987). A escolha pelos

maiores machos parece ser adaptativa nas fêmeas, pois estes: (1) podem ser

mais velhos e por isso demonstraram habilidade para a sobrevivência, (2)

podem ter apresentado taxa de crescimento mais rápida quando jovens, (3)

podem apresentar precocidade para a maturação sexual (idade da primeira

reprodução) (H

ALLIDAY

EJEDO

1995). Além disso, machos maiores

costumam obter os melhores territórios (H

OWARD

1978a,b; W

ELLS

1977a). No

entanto, o sucesso reprodutivo dos machos nem sempre depende do tamanho

ARTINS

1993; M

AGNUSSON

et al. 1999).

A escolha por machos para acasalar também implica custos, o que pode

resultar em forças seletivas que reduzem o tempo de procura, fator que

favorece os machos mais conspícuos e fáceis de localizar (S

ULLIVAN

et al.

1995). I sto pode explicar porque não houve tendência em escolher o maior

macho do agregado pelas fêmeas. Além disso, em algumas espécies existe

uma proporção ótima no tamanho do cas al em amplexo, permitindo uma maior

fertilização dos óvulos, devido à justaposição das cloacas (e.g., B

ASTOS

ADDAD

1996). Em Hypsiboas KAAPORA tanto os machos que dominavam os

melhores territórios dos agregados, como os machos periféricos e aqueles

isolados, foram observados adquirindo acasalamentos, evidenciando que

ambas as estratégias reprodutivas têm seu sucesso relativo na população. Em

outros estudos, as fêmeas nem sempre se reproduzem com o primeiro macho

que encontram, mas sua escolha parece estar restrita àqueles machos das

redondezas que estão ativos naquela noite (B

ASTOS

ADDAD

1996).

126

Competição direta por fêmeas é rara para a maioria das espécies de

reprodução prolongada (W

ELLS

1977b), e, de fato, durante o amplexo embora

machos pr óximos observassem o casal, não o observamos tentarem desalojar

os machos amplectantes. No entanto, na presença das fêmeas nos arredores,

os machos se movimentam e vocalizam mais freqüentemente se tornam mais

ativos ou mais agressivos. Observações semelhantes foram feitas para

Aplastodiscus leucopygius (H

ADDAD

AWAYA

2000) e para Hypsiboas

albomarginatus (G

IASSON

ADDAD

2006), espécies nas quais a presença da

fêmea desencadeia o duelo vocal entre os machos. A única situação de disputa

direta pela fêmea, ocorreu quando dois machos próximos vocalizavam

normalmente, mas após o maior deles perceber a fêmea, que emitiu

sinalização visual em reposta a sua vocalização, passou a perseguir e emitir

vocalizações agressivas em resposta às vocalizações de anúncio do outro

macho; somente entrou em amplexo com a fêmea quando expulsou o rival.

Comportamento e Comunicação Social

Nos anuros a vocalização é a forma de comunicação soc ial mais

conspícua (W

ELLS

1988). Embora os machos de Hypsiboas KAAPORA

vocalizem pouco, o que também parece uma característica de outras espécies

do clado (G

ARCIA

et al. 2003; G

ARCIA

et al. no prelo; obs. pessoal), interações

acústicas são relativamente freqüentes, principalmente nos agregados.

Normalmente, após um tempo de silêncio uma vocalização de anúncio

desencadeia outras no agregado e ao longo do riacho, sem sobreposiç ão

integral das vocalizações. Em diversas espécies a alternação das vocalizações

reduz a interferência acústica entre os machos dos coros, maximizando a

comunicação (W

ELLS

1977c). Vocalizações territoriais são emitidas durante

interações agonísticas e serão tratadas mais adiante.

Nossas observações sugerem que em Hypsiboas KAAPORA, a

vocalização de corte tem papel fundamental durante as interações diretas com

as fêmeas, pois em todos os c asos, estas reproduziram com o primeiro macho

127

que emitiu canto de corte à sua frente. Embora a vocalização de corte tenha as

mesmas características físicas do canto e anúncio (veja capítulo 1), seu

contexto é distinto e normalmente ocorre aumento no ritmo de emissão, além

da emissão mais freqüente de vocalizações compostas.

A comunicação visual em espécies noturnas de anuros recebeu maior

atenção em estudos recentes e atualmente é conhecida para diversas famílias

ÖDL

MÉZQUITA

2001; M. H

ARTMANN

et al. 2005; G

IASSON

ADDAD

2006).

Observamos este tipo de comunicação freqüentemente em interações

agonísticas e de corte, quando os indivíduos estavam à curta distância. Ao

contrário do que foi proposto para espécies de riachos (M. H

ARTMANN

et al.

2005) a evolução deste tipo de comunicação em Hypsiboas KAAPORA não

parece ter sido influenciada pelos ruídos do ambiente, mas evoluiu

principalmente para facilitar a localização precisa do indivíduo que a emite ou

demonstrar seu estado comportamental durante interações sociais a curta

distância. A acurada capacidade visual também foi observada durante a

movimentação pelo substrato, onde os indivíduos direcionam-se e observam o

local que será alcançado, da mesma forma que as presas chamam sua

atenção quando movimentam-se nas proximidades. Além disso, duas

serpentes predadoras de anuros (Tropidophis paucisquamis e juvenis de

Bothrops jararaca) registradas na área, utilizam a tática de espreita por engodo

caudal (obs. pessoal), que necessita da capacidade visual da presa. O

repertório visual apresentado por H. KAAPORA corresponde ao que tem sido

descrito na literatura para outras espécies (H

ÖDL

MÉZQUITA

2001; M.

ARTMANN

et al. 2005). No entanto, sinalizações visuais utilizadas pelas fêmeas

durante o comportamento reprodutivo, que aparentemente facilitam sua

localização e demonstra sua receptividade ao macho que se aproxima e emite

vocalização de corte, não tem sido relatado.

Outro fato que nos chamou a atenção no campo é que na presença das

fêmeas, os machos se movimentavam e vocalizavam mais intensamente. A

forma pela qual os machos percebem na presença das fêmeas não está clara,

mas certamente não é apenas visual, uma vez que alguns machos deslocaram-

se até 30 m para as proximidades de uma fêmea.

128

Territorialidade nos Machos Reprodutivos

Os machos adultos de Hypsiboas KAAPORA tentam conquistar um

território na vegetação marginal do riacho. Estes machos podem estabelecer

territórios isoladamente, embora a maioria conviva nos agregados, onde o

distanciamento entre eles, dependendo da densidade, pode ser reduzido. A

defesa de um território pode representar uma forma de evitar a competição

com outros machos durante a chegada das fêmeas, prevenindo ou dificultando

que outros machos interfiram no ato reprodutivo; também pode facilitar a

localização do macho territorial pela fêmea, devido à menor interferência

acústica (veja revisões em H

ADDAD

1989; M

ATHIS

et al. 1995). Freqüentemente

o tempo de permanência no sítio reprodutivo pelos machos é significativamente

correlacionado com a aquisição de acasalamentos (W

ELLS

1977a; W

OODWARD

1982; M

ARTINS

1993). Como em Hypsiboas KAAPORA, alguns estudos com

algumas espécies de Hypsiboas (e.g., H. faber em M

ARTINS

1993 e H.

rosembergi em K

LUGE

1981) o tempo de permanência dos machos adultos em

seus territórios é variável, em que poucos se estabelecem por tempo elevado.

Embora os machos freqüentemente desloquem-se pelo riacho e possam se

estabelecer em mais de um território ao longo de sua permanência no sítio

reprodutivo, quando estabelecidos, a sua movimentação diária e as atividades

necessárias à sua sobrevivência e reprodução parecem ser bastante

relacionadas à área que ele defende, pois estes podem ser encontrados quase

que diariamente em um m esmo território. Mas como os machos não são

registrados em todos os censos, isto poderia estar relacionado, além das falhas

na amostragem, a eventuais atividades fora de seu território ou que estes não

estão ativos durante todas as noites. Portanto não foi possível relacionarmos o

tamanho do território com a área de vida nos machos adultos.

Além do tamanho do macho e a residência, que influenciaram

positivamente nas interações agonísticas e conseqüentemente na conquista do

território, a variação comportamental individual, como os diferentes níveis de

agressividade entre os machos, também parecem ser determinantes para um

maior sucesso no estabelecimento territorial. W

ELLS

(1977a) também notou que

alguns machos mais agressivos tiveram maior sucesso em acasalar-se.

129

Embora notemos variações na agressividade entre os machos a partir de

observações comportamentais não quantificadas, experimentos manipulativos

são recomendáveis para melhor avaliar estes efeitos.

O comportamento territorial entre os anuros é característico dos machos

adultos durante a fase reprodutiva e envolve uma seqüência comportamental

agressiva crescente (H

ADDAD

1989). Observações de interações agonísticas

entre machos reprodutivos de Hypsiboas KAAPORA foram relativamente

freqüentes e caracterizadas por um complexo r epertório escalonado de

agressividade, desde a emissão de cantos de anúncio, algumas vezes logo

após outro macho vocalizar, emissão de cantos territoriais, sinalizações visuais

e posturais e confrontos físicos. Provavelmente as primeiras etapas das

interações agonísticas decorrem da avaliação do tamanho do macho oponente

através de parâmetros acústicos e visuais. A territorialidade escalonada deve

estar relacionada à economia energética ou uma forma de evitar ocasionais

injúrias entre os machos envolvidos (W

ELLS

1977b; F

ELLERS

1979a; M

ARTINS

al. 1998), e em, casos mais extremos, a morte (B. L

UTZ

1960; K

LUGE

1981).

Eventualmente as int erações de H. KAAPORA resultam em confrontos diretos,

esta última categoria incluindo golpes com ambos os membros, visando

derrubar o inimigo, e a freqüente utilização do espinho do prepólex na tentativa

de ferir o oponente.

Entre os Hylidae, a presença de um espinho curvo e pontiagudo no

prepólex é observada nas mãos de machos do clado formado por

Bokermannohyla e Hypsiboas, em parafilia com Aplastodiscus e o grupo de H.

semilineatus, em que o espinho não é encontrado (F

AIVOVICH

et al. 2005). No

entanto, uma análise osteológica mais detalhada do espinho do prepólex neste

clado (Bokermannohyla, Hypsiboas e Aplastodiscus) deve ser realizada para

avaliar sua homologia (F

AIVOVICH

et al. 2005).

A função do espinho parece estar relacionada principalmente aos

combates agressivos nos quais os machos tentam ferir o oponente (B. L

UTZ

1960; K

LUGE

1981; M

ARTINS

et al. 1998), embora sua origem tenha função

duvidosa (veja revisão em K

LUGE

1981). K

LUGE

(1981) se referiu a algumas

espécies de Hypsiboas (e.g., H. rosembergi e H. faber) pelo nome de

130

pererecas gladiadoras (gladiator frogs). Embora parte das cicatrizes nos

machos possa ter sido causadas por tentativa de predação ou por arranhões

na vegetação, observamos que os combates físicos entre machos causam

sérias cicatrizes. Nossas análises em machos preservados indicam que

cicatrizes são conspícuas para a maioria das espécies de Bokermannohyla e

Hypsiboas e que provavelmente decorre de combates físicos. Provavelmente a

proporção de machos analisadas foi aumentada devido à prática de juntar os

animais em um mesmo recipiente após coleta. As espécies verdes do gênero

Aplastodiscus, relativamente bem estudadas em campo, apresentam peculiar

modo reprodutivo e comportamento de corte (H

ADDAD

AWAYA

2000;

ARTMANN

et al. 2004; H

ADDAD

et al. 2005), mas os combates físicos entre

machos não são conhecidos.

Entre os representantes do grupo de Hypsiboas pulchellus em que

registramos alta proporção de machos com cicatrizes pelo corpo, relatos de

combates entre machos são r aros (veja revisão em F

AIVOVICH

et al. 2005;

ENIM

et al. 2004) e parecem decorrer principalmente da falta de estudos.

Assim, notamos que além das características comportamentais plesiomórficas

nos anuros, como os combates territoriais difundidos no grupo, há presença de

caracteres sinapomórficos (presença do espinho no prepólex) em Hypsiboas e

Bokermannohyla em parafiletismo com Aplastodiscus.NocladodeHypsiboas

KAAPORA, H. semiguttatus, H. joaquini e H sp. (aff. semiguttatus)aalta

proporção de machos cicatrizados, com valores sem sobreposição com as

demais espécies de Hypsiboas e Bokermannohyla, indica apomorfia no

comportamento de defesa territorial neste grupo, pois os combates físicos

parecem ocorrer com maior freqüência.

Considerando as hipóteses sugeridas por E

MLEM

RING

(1977) sobre a

intensidade de seleção sexual, os altos níveis de territorialidade observado nos

machos adultos de Hypsiboas KAAPORA parecem decorrer da disparidade

entre os indivíduos em obter recursos diretos e indiretos para a reprodução,

distribuídos heterogeneamente no tempo e n o espaço. Indiretamente, o padrão

de dispersão agregado dos machos em alguns locais do sítio reprodutivo

demonstra que, alguns recursos que possivelmente afetam a sobrevivência e

131

reprodução dos indivíduos, também estão distribuídos de forma agregada e

que são limitados aos machos que conseguem estabelecer um território. De

fato, uma pequena parcela deles estabelece território ou permanece por tempo

elevado no sítio reprodutivo e isso provavelmente influencia na aquisição de

acasalamentos. Diretamente, observamos que a razão sexual operacional está

largamente desviada para os machos nos sítios reprodutivos, o que reflete na

competição para o acesso às fêmeas, e nestas condições registramos poucos

machos se acasalando. No caso de H. KAAPORA a assincronia de fêmeas

reprodutivamente aptas deve ser ainda maior, pois a reprodução é contínua.

Considerando, ainda, que os machos reprodutivos encontrarem-se ativos

quase que diariamente em um sítio reprodutivo permanente, isso implica em

potenciais interações coespecíficas igualmente contínuas e que seus territórios

sejam essenciais não apenas à reprodução, fornecendo poleiros de

vocalização, para rituais de corte, amplexo e oviposição, mas também para o

forrageio, abrigo e para proteção contra predadores e condições

metereológicas adversas.

Métodos Empregados e Futuros Estudos

Os comportamentos de defesa territorial e de corte, bem detalhados a

partir do método animal focal e todas as ocorrências (A

LTMANN

, 1974; L

EHNER

1979), podem ser maximizados com a identificação individual e com

observações em agregações de machos adultos nos sítios reprodutivos, onde

interações sociais são mais freqüentes.

O método de transecção e o mapeamento dos indivíduos aqui

empregados trouxeram resultados que possibilitaram a análise do padrão de

distribuição dos machos adultos no sítio reprodutivo. Utilizados conjuntamente

com o método de reconhecimento por marcas naturais, os resultados tornaram-

se ainda mais consistentes, pois nos permitiram distinguir os indivíduos e assim

avaliar a territorialidade dos machos adultos no sítio reprodutivo. No período de

dezembro de 2003 a janeiro de 2005 evitamos manipular os indivíduos, pois

132

achávamos que isso poderia interferir no estabelecimento d estes. Esta

interferência de fato ocorre, m as parece pequena, pois logo após a

manipulação os machos voltaram a vocalizar e as r ecapturas permaneceram.

Assim, desde fevereiro de 2005 todos os indivíduos foram pesados e medidos

durante o primeiro encontro. Para os m achos com território estabelecido houve

um alto número de recapturas, o que demonstra que o método é pouco

estressante, e menos invasivo quando comparado aos métodos de corte das

falanges (sensu M

ARTOF

, 1953).

No entanto, alguns aspectos negativos devem ser comentados. A

transecção linear no riacho é particularmente interessante para o estudo dos

machos reprodutivos, pois somente esta parcela da população pode ser

encontrada com freqüência. Os resultados de distanciamento e sistema

territorial apresentados possivelmente não se aplicam aos outros locais do rio,

tendo em vista a heterogeneidade e largura do riacho. Além disso, como a

vocalização está intimamente relacionada aos machos com território, a chance

de registrá-los é maior. Como alguns locais são ocupados mais

conspicuamente, a procura acabava sendo mais detalhada ali.

Os censos mensais em uma transecção linear e o reconhecimento por

marcas naturais associados podem ser empregados para a descrição do ciclo

de vida, tempo de permanência no sítio reprodutivo, deslocamento,

crescimento e sobrevivência dos machos adultos. Além disso, também podem

fornecer boas estimativas do tamanho populacional, se realizados em pontos

do rio selecionados aleatória ou sistematicamente. Como a utilização do

ambiente pelos machos responde intimamente pela variação de microhabitat

ao longo do r io, sugerimos a quantificação das variáveis ambientais que

poderiam interferir na abundância dos machos, que neste estudo foi observada

apenas qualitativamente. Possivelmente estes métodos podem ser

empregados em outras espécies com reprodução em riachos ou eventualmente

lagoas, nos quais exista algum grau de polimorfismo na coloração entre os

indivíduos.

133

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141

CAPÍTULO III

TROPIDOPHIS PAUCISQUAMIS

(Brazilian Dwarf Boa). PREY

142

Natural History Notes

TROPIDOPHIS PAUCISQUAMIS (Brazilian Dwarf Boa). PREY. Tropidophis

paucisquamis, the unique Tropidophiidae known in the Brazil, occurs in

southeast region and Bahia State, in general, associated with the Atlantic forest

(Peters & Orejas-Miranda 1970. Catalogue of the Neotropical Squamata: Part I.

Snakes. Bull. U.S. Nat. Mus.; pers. obs.). This arboreal snake is usually found

in bromeliads (Carvalho 1951. Observações sôbre Tropidophis paucisquamis

[Müller, 1901]. Rev. Bras. Biol. 11[3]: 239-248); however, basic aspects on its

biology remain unknown, since it is rarely observed and specimens are rare in

collections (Amaral 1930. Uma raridade ophídica do Brasil. Bol. Mus. Nac. 4[1];

Hedges 2002. Morphological variation and the definition of species in the snake

genus Tropidophis [Serpentes, Tropidophiidae]. Bull. Nat. Hist. Mus. Lond.

[Zool.] 68[2]:83-90). Feeding information is restricted to captive specimens or

merely speculative Amaral 1978. Serpentes do Brasil: Iconografia Colorida.

Brazilian Snakes: a Color Iconography. Melhoramentos/EDUSP. São Paulo,

Brasil; Carvalho 1951). Here, I present the first report of feeding in a wild

Tropidophis paucisquamis, from an adult encountered on 17 December 2004, at

Pilar do Sul Municipality, São Paulo State, Brasil.

The snake (31.5 cm snout vent length and 4.2 cm caudal length) was

leaving the presumed shelter (a falling leaf of Bathyza sp. attached in a shrub,

1.50 m above ground) at 2030 h, at the margin of a stream inside the forest and

defecated immediately. It was raining and t he air temperature was 18-19 °C;

and the snake stayed perched and immobile until collected 230 h. Immediately

143

after collection, it regurgitated an adult hylid treefrog, Hypsiboas aff.

semiguttatus 33.0 mm SVL (Figure 1). The anuran had been swallowed

recently, head first. Later, the snake was photographed and released. The

anuran (CFBH 9336) was deposited in Célio Haddad collection (Laboratório de

Herpetologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Rio

Claro, São Paulo State, Brazil).

I thank to Célio Haddad for comments on the manuscript. Caio and Ana

Antunes for the English version. Eucatex/SA for permitted access in the study

area. FAPESP (proc. 01/13341-3 and proc. 04/10974-3) for financial support.

Submitted by ANDRÉ PINASSI ANTUNES, Laboratório de Herpetologia,

Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual

Paulista, 1515, Rio Claro, 13506-900, São Paulo, Brasil.

Figure 1. Adult of Tropidophis paucisquamis at the moment it was regurgitating

the hylid frog Hypsiboas aff. semiguttatus.

144

CONSIDERAÇÕES FINAIS

• Contribuindo humildemente para suprir a lacuna no que concerne o

conhecimento da nos sa fauna, o presente trabalho abarca a descrição

de uma nova espécie de anfíbio anuro da Serra de Paranapiac aba. A

menos de 100 km da Capital - um dos principais pólos científicos do

país-, a área de estudo apresenta uma fauna de anuros com cerca de

10% de espécies não descritas, além de outras com problemas

taxonômicos. Com poucas exceções, as demais espécies são

conhecidas apenas em seus trabalhos taxonômicos de descrição, de

forma que a biologia destas são ainda desconhecidas.

• À margem do desenvolvimento do restante do Estado, o sul de São

Paulo é uma das áreas mais pobres do país, com índices elevadíssimos

de mortalidade infantil, desemprego e analfabetismo. Embora a região

concentre um elevado potencial em recursos naturais (florestal, mineral,

paisagístico e pesqueiro). A economia regional depende, em grande

parte, da produção para a subsistência, e, inevitavelmente, práticas

comerciais marginais, como a extração do palmito, do ouro e da caça,

entre outras, são responsáveis pelo m eio de vida de uma parcela da

população. Este cenário somado à falta de planejamento de uso e

ocupação da região, entre outros fatores, resulta em unidades de

conservação que enfrentam conflitos fundiários e sociais constantes. A

menos que Estado se comprometa com políticas sociais de base na

região, como saúde, saneamento, educação, emprego e lazer, a

população local viverá à margem dos ideais conservacionistas, tão

distantes daquela realidade...

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