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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – CAMPUS DE RIO CLARO
BIOECOLOGIA COMPARADA DE
DUAS ESPÉCIES DE CYPHOMYRMEX MAYR
(FORMICIDAE: MYRMICINAE)
LUCIMEIRE DE SOUZA RAMOS LACAU
Tese apresentada ao Instituto
de Biociências do Campus
de Rio Claro, Universidade
Estadual Paulista, como parte
dos requisitos para obtenção
do título de Doutor em
Ciências Biológicas (Área de
Zoologia)
Rio Claro
Estado de São Paulo-Brasil
Agosto de 2006
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BIOECOLOGIA COMPARADA DE
DUAS ESPÉCIES DE CYPHOMYRMEX MAYR
(FORMICIDAE: MYRMICINAE)
LUCIMEIRE DE SOUZA RAMOS LACAU
Orientador: Prof. Dr. Odair Correa Bueno
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências do Campus
de Rio Claro, Universidade
Estadual Paulista, como parte dos
requisitos para obtenção do título
de Doutor em Ciências Biológicas
(Área de Zoologia)
Rio Claro
Estado de São Paulo-Brasil
Agosto de 2006
ads:
i
Esse estudo é dedicado
aos meus pais, meu filho e meu marido.
iii
“A existência humana não é só estar no mundo, mas a liberdade de ser.”
Karl Jasper
Filósofo alemão (1883-1969).
v
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente ao Professor Odair Correa Bueno (UNESP-IB)
por ter orientado a minha tese. Exprimo-lhe meu grande reconhecimento pelo
seu apoio constante, seus conselhos e suas críticas positivas durante a
realização desse estudo.
Agradeço também ao Professor Jacques Hubert Charles Delabie
(UESC/CEPLAC) por me ter iniciado na Mirmecologia, por seus preciosos
conselhos durante a minha tese e por permitir sempre beneficiar do seu largo
conhecimento sobre a biologia das formigas.
Agradeço a todos os integrantes do CEIS ou aqueles que já fizeram
parte, pelo auxílio e amizade: os Professores Maria José, Fernando Pagnocca,
Osmar Malaspina e Maurício Bacci, assim como meus colegas Aldenise, Aline,
Fabiana, Fernanda, Olívia, Priscila, André, Carlos, João e Romualdo.
Um agradecimento muito especial a Maria de Fátima, minha grande amiga,
pela força, carinho, coragem e a ajuda que me ofereceu durante o doutorado
que fizemos juntas. Um carinho especial para Ita pela sua ajuda e sua grande
simpatia. A Eduardo, pela troca de experiências entre nossas respectivas
pesquisas, o auxílio no laboratório e no campo. À Eliane e Paulo, pelo
companheirismo e ajuda. A Daniel, pela ajuda nos testes estatísticos.
À secretária Necis que, inúmeras vezes me ajudou com muita gentileza.
A Antônio e Mônica pela ajuda indispensável na realização das fotos de
Microscopia Eletrônica de Varredura. Aos meus Professores do curso pelos
conhecimentos transmitidos. À gentileza das pessoas do Serviço de Vigilância
da UNESP.
Meus agradecimentos vão também para meus amigos Inês,
Luizinho, Marcelo e Sr. Flávio.
Todo o meu reconhecimento vai também para a simpática equipe do
Laboratório de Mirmecologia do Centro de Pesquisa do Cacau
(CEPLAC/CEPEC/SECEN): Adriany, Carina, Charles, Cléa, Crispim, Dayane,
Gilmar, Heloisa, Ivan, Luciana, Luiza, Namara, Patrick, Riviane, Selma, Susele,
vi
Tânia, Trovão, Vera e Zé Raimundo que me ajudaram em diversos momentos
da minha pesquisa. Um agradecimento especial para Benoit que sempre me
ofereceu conselhos e ajuda. Também agradeço aos Diretores sucessivos do
CEPEC, assim como aos Drs. Kazuyuki Nakayama e José Luíz Bezerra e aos
Serviços de Vigilância e Transporte do CEPEC.
Agradeço muito a Dra. Claire Villemant (MNHN) pelas identificações dos
parasitóides de Cyphomyrmex transversus e seus conselhos.
Todo esse trabalho não teria sido possível sem o constante amor, carinho
e a compreensão dos meus pais José e Lívia e do meu querido e amado filho
Elder. Vocês me deram a força, a coragem e a motivação necessárias para eu
conseguir me realizar nessa importante etapa da minha vida. Também
agradeço sinceramente a minha irmã e amiga Lucileide pelo constante auxílio
na realização de numerosas etapas dessa pesquisa. À minha avó Teotista e à
minha tia Maria Luíza pelas palavras de fé e otimismo. Aos diversos membros
da minha família: Davidson, José Antônio, Lourival, Marília, Rafael, pelo
entusiasmo transmitido. Ao meu esposo Sébastien, pelo incomensurável apoio,
conselhos, muito amor e paciência.
Agradeço ao Conselho Nacional de Pesquisas (CNPQ) pela concessão de
uma Bolsa de Doutorado que permitiu finalizar a minha formação acadêmica.
E enfim, a todos aqueles que, direta ou indiretamente, contribuíram
para a realização desse estudo.
Muito obrigada!
ÍNDICE
Página
RESUMO...........................................................................................................1
ABSTRACT.......................................................................................................3
INTRODUÇÃO GERAL...................................................................................7
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................29
CAPÍTULO 1
1. ARQUITETURA DOS NINHOS E ESTRUTURA DA POPULAÇÃO
1.1. Introdução
......................................................................................... 37
1.2. Material e métodos.......................................................................... 39
1.2.1. Cyphomyrmex lectus (Forel) ...................................................... 39
1.2.2. Cyphomyrmex transversus Emery............................................. 43
1.3. Resultados ........................................................................................ 44
1.3.1. Nidificação e arquitetura do ninho............................................. 44
1.3.1.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 44
1.3.1.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 53
1.3.2. Demografia................................................................................... 63
1.3.2.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 63
1.3.2.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 63
1.4. Discussão.......................................................................................... 69
1.5. Referências bibliográficas............................................................. 75
CAPÍTULO 2
2. ECOLOGIA NUTRICIONAL
2.1. Introdução
......................................................................................... 82
2.2. Material e métodos.......................................................................... 83
2.2.1. Cyphomyrmex lectus .................................................................. 83
2.2.2. Cyphomyrmex transversus......................................................... 87
2.3. Resultados ........................................................................................ 88
2.3.1. Dinâmica do forrageamento em condições naturais................ 88
2.3.1.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 88
2.3.1.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 92
2.3.2. Preparação e incorporação do substrato.................................. 94
2.3.2.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 94
2.3.2.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 104
2.4. Discussão.......................................................................................... 120
2.5. Referências bibliográficas............................................................. 128
CAPÍTULO 3
3. MORFOLOGIA DOS INSTARES LARVAIS
3.1. Introdução
......................................................................................... 134
3.2. Cyphomyrmex transversus........................................................... 135
3.3. Cyphomyrmex lectus...................................................................... 174
3.3.1. Introdução.................................................................................... 174
3.3.2. Material e métodos...................................................................... 174
3.3.3. Resultados ................................................................................... 174
3.3.4. Discussão..................................................................................... 177
3.3.5. Referências bibliográficas ...................................................... 181
CAPÍTULO 4
4. REPRODUÇÃO E CUIDADO COM OS IMATUROS
4.1. Introdução
......................................................................................... 184
4.2. Material e métodos.......................................................................... 187
4.2.1. Cyphomyrmex lectus .................................................................. 187
4.2.2. Cyphomyrmex transversus......................................................... 188
4.3. Resultados ........................................................................................ 189
4.3.1. Comportamento das gines.......................................................... 189
4.3.1.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 189
4.3.1.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 198
4.3.2. Comportamento do cuidado com os imaturos ......................... 205
4.3.2.1. Cyphomyrmex lectus ............................................................... 205
4.3.2.2.
Cyphomyrmex transversus...................................................... 216
4.4. Discussão.......................................................................................... 218
4.5. Referências bibliográficas............................................................. 225
CAPÍTULO 5
5. UM EXCEPCIONAL CASO DE PARASITISMO MÚLTIPLO NAS
COLÔNIAS DE Cyphomyrmex transversus
5.1. Introdução
......................................................................................... 232
5.2. Material e métodos.......................................................................... 240
5.3. Resultados ........................................................................................ 241
5.3.1. Identidade dos parasitóides ....................................................... 241
5.3.2. Demografia das colônias ............................................................ 255
5.3.3. Estudo comportamental.............................................................. 255
5.3.3.1. Caracterização morfológica da cria parasitada.............. 255
5.3.3.2. Repartição espacial e cuidado com a cria parasitada... 264
5.3.3.3. Defesa do ninho e estratégia dos parasitóides.............. 269
5.3.3.4. Acasalamento e postura dos parasitóides ..................... 272
5.4. Discussão.......................................................................................... 272
5.5. Referências bibliográficas............................................................. 288
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS..................................................................... 294
LISTA DE TABELAS
TABELA 1. Classificação sinótica das espécies de Cyphomyrmex e dos fungos
simbiontes associados....................................................................................13
TABELA 2. Distância entre os ninhos de Cyphomyrmex lectus........................47
TABELA 3. Dimensões dos ninhos de C. lectus...............................................48
TABELA 4. Espécies de Formicidae nidificando em cocos secos
em Olivença, Ilhéus-BA .............................................................................. ..54
TABELA 5. Dimensões dos ninhos de Cyphomyrmex transversus...................59
TABELA 6. Dados demográficos de C. lectus ..................................................64
TABELA 7. Dados demográficos de C. transversus .........................................65
TABELA 8. Freqüência comparada dos comportamentos de incorporação do
substrato por C. lectus e C. transversus...................................................... 106
TABELA 9. Modas observadas e teóricas e medidas da cápsula cefálica das
larvas de operárias de C. lectus................................................................... 175
TABELA 10. Catálogo comportamental das rainhas de C. lectus.................. 190
TABELA 11. Catálogo comportamental das rainhas e gines de
C. transversus ............................................................................................. 201
TABELA 12. Freqüência comparada dos comportamentos das rainhas e das
gines de C. transversus ............................................................................... 201
TABELA 13. Freqüência comparada dos comportamentos das rainhas de
C. transversus e de C. lectus....................................................................... 216
TABELA 14. Catálogo comportamental do cuidado com os imaturos pelas
operárias de C. lectus e C. transversus.......................................................217
TABELA 15. Freqüência comparada do cuidado com os imaturos pelas
operárias de C. lectus e C. transversus....................................................... 218
TABELA 16. Freqüência relativa dos casos de parasitismo de formigas por
Diapriidae............................................. .................................................................... 234
TABELA 17. Registro dos casos conhecidos de parasitismo de diapriineos
sobre formigas............................................................................................. 236
TABELA 18. Número de casos de parasitismo, cálculo da taxa de infestação e
do índice de parasitismo das colônias de C. transversus .............................243
TABELA 19. Identidade, sexo e número de indivíduos de Acanthopria nas
colônias de C. transversus .......................................................................... 244
TABELA 20. Ocorrência simultânea das espécies de Acanthopria nas colônias
de C. transversus ........................... .............................................................248
TABELA 21. Demografia das colônias de C. transversus parasitadas ...........256
TABELA 22. Catálogo comportamental do cuidado com os imaturos pelas
operárias de C. transversus......................................................................... 264
TABELA 23. Freqüência relativa do cuidado com os imaturos parasitados e não
parasitados pelas operárias de C. transversus ............................................265
TABELA 24. Comparação da freqüência dos comportamentos de cuidado da
cria não parasitada e parasitada pelas operárias de Cyphomyrmex
transversus .................................................................................................. 268
LISTA DAS FIGURAS
FIGURA 1. Morfologia das operárias de Cyphomyrmex lectus.........................17
FIGURA 2. Morfologia externa da cabeça das operárias de C. lectus.............. 19
FIGURA 3. Morfologia da região pós-cefálica das operárias de C. lectus ........ 21
FIGURA 4. Morfologia das operárias de Cyphomyrmex transversus ............... 23
FIGURA 5. Morfologia das operárias de C. transversus ...................................25
FIGURA 6. Morfologia abdominal e quetotaxia das operárias de
C. transversus ................................................................................................ 27
FIGURA 7. Área de coleta dos ninhos de C. lectus...........................................41
FIGURA 8. Área de coleta dos ninhos de C. transversus .............................. 45
FIGURA 9. Estrutura externa do ninho de C. lectus.......................................... 49
FIGURA 10. Estrutura interna do ninho de C. lectus......................................... 51
FIGURA 11. Estrutura dos ninhos de C. transversus........................................ 55
FIGURA 12. Estrutura dos ninhos de C. transversus........................................ 57
FIGURA 13. Estrutura e formas de coleta dos ninhos de C. transversus..........61
FIGURA 14. Correlação entre temperatura e umidade relativa do ar no local de
coleta de C. lectus .......................................................................................... 84
FIGURA 15. Estudo do forrageamento de C. lectus.......................................... 89
FIGURA 16. Correlação entre temperatura e atividade de forrageamento pelas
operárias de C. lectus.....................................................................................90
FIGURA 17. Correlação entre umidade relativa do ar e atividade de
forrageamento pelas operárias de C. lectus ................................................ 91
FIGURA 18. Estudo do forrageamento de C. transversus ............................. 93
FIGURA 19. Diagrama dos comportamentos de incorporação do substrato
pelas operárias de C. lectus ........................................................................ 96
FIGURA 20. Incorporação do substrato no fungo simbionte por operárias de C.
lectus ........................................................................................................... 98
FIGURA 21. Incorporação de sementes de Chloris radiata ao fungo simbionte
por operárias de C. lectus.......................................................................... 100
FIGURA 22. Morfologia das pró-pleuras das operárias
de C. lectus................................................................................................ 102
FIGURA 23. Freqüência relativa comparada dos comportamentos
de incorporação do substrato entre C. lectus e C. transversus ................. 106
FIGURA 24. Seqüências dos comportamentos de incorporação do substrato
pelas operárias de C. transversus ............................................................. 107
FIGURA 25. Morfologia do fungo leveduriforme cultivado
por C. transversus........................................................................................ 108
FIGURA 26. Trofalaxia estomodeal entre operárias de C. transversus.......... 110
FIGURA 27. Incorporação do substrato no fungo simbionte por operárias
de C. transversus......................................................................................... 112
FIGURA 28. Incorporação das sementes de Chloris sp. ao fungo simbionte por
C. transversus.............................................................................................. 114
FIGURA 29. Morfologia das pró-pleuras das operárias de C. transversus..... 116
FIGURA 30. Morfologia das pró-pleuras das operárias de C. transversus..... 118
FIGURA 31. Morfometria das larvas de C. lectus........................................... 176
FIGURA 32. Morfologia do quarto instar larval de C. lectus .......................... 178
FIGURA 33. Tipos de fundação das colônias nos Formicidae....................... 186
FIGURA 34. Freqüência relativa comparada dos comportamentos das rainhas
de C. lectus e das rainhas e gines de C. transversus.................................. 192
FIGURA 35. Morfologia do aparelho reprodutor das fêmeas de C. lectus ..... 194
FIGURA 36. Morfologia do aparelho reprodutor da rainha de C. lectus......... 196
FIGURA 37. Comportamentos das fêmeas e do cuidado com os imaturos pelas
operárias de C. transversus......................................................................... 202
FIGURA 38. Morfologia do aparelho reprodutor das fêmeas de
C. transversus.............................................................................................. 208
FIGURA 39. Morfologia da espermateca da rainha de C. transversus........... 210
FIGURA 40. Freqüência relativa comparada dos comportamentos
de cuidado com os imaturos pelas operárias de C. lectus e C. transversus
..................................................................................................................... 212
F
IGURA 41. Comportamento de cuidado com os imaturos pelas operárias de
C. lectus....................................................................................................... 214
FIGURA 42. Morfologia externa das fêmeas de Acanthopria sp.1................. 246
FIGURA 43. Morfologia externa das fêmeas de Acanthopria sp.1................. 250
FIGURA 44. Morfologia externa dos machos de Acanthopria sp.1................ 252
FIGURA 45. Morfologia externa das pupas machos de Acanthopria sp.1 ..... 258
FIGURA 46. Maturação das pupas fêmeas de Acanthopria sp.1................... 260
FIGURA 47. Morfologia externa das pupas machos de Acanthopria sp.1 ..... 262
FIGURA 48. Distribuição espacial da cria não parasitada e parasitada por
Acanthopria spp nas colônias de C. transversus......................................... 266
FIGURA 49. Freqüência relativa comparada dos comportamentos de cuidado
com os imaturos pelas operárias de C. transversus.................................... 268
FIGURA 50. Comportamentos de cuidado com os imaturos por operárias de
C. transversus.............................................................................................. 270
FIGURA 51. Emergência dos imagos de Acanthopria sp.1............................ 274
FIGURA 52. Agressão dos imagos de Acanthopria sp.1 pelas operárias de
C. transversus ............................................................................................. 276
FIGURA 53. Cuidado com os imaturos e agressão dos parasitóides pelas
operárias de C. transversus......................................................................... 280
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Resumo
1
RESUMO
A bioecologia e o comportamento de Cyphomyrmex lectus e de Cyphomyrmex
transversus (Formicidae: Myrmicinae: Attini) foram comparados. As colônias de
C. lectus são pequenas (73,75 ± 46,61 indivíduos) e nidificam no solo,
enquanto as de C. transversus são maiores (249,1 ± 240,4 indivíduos) e
nidificam principalmente sob cocos caídos. O fungo miceliforme de C. lectus e
o fungo leveduriforme de C. transversus são cultivados com os mesmos tipos
de substratos animais e vegetais. Diariamente, dois picos de forrageamento
ocorrem para C. lectus e apenas um para C. transversus. Preparação e
incorporação do substrato no fungo são diferentes entre as duas espécies e
alguns comportamentos revelaram-se próprios a cada uma. Descobriram-se
microcavidades na cutícula da pró-pleura das duas espécies servindo para
alojar bactérias simbiontes. A morfologia larval é muito similar entre as duas
espécies; no entanto, a morfometria revelou cinco instares larvais para
C. transversus e somente quatro para C. lectus. A morfologia do aparelho
reprodutor das fêmeas é muito similar entre as duas espécies. Os ovários com
três ovaríolos cada um são do tipo politrófico, bem desenvolvidos e funcionais
para a rainha, mas reduzidos para a gine e a operária. O desenvolvimento da
espermateca é igual entre rainha e gine das duas espécies cujas colônias são
monogínicas. A etologia comparada da rainha e da gine revelou que a primeira
tem uma função social orientada para a reprodução, enquanto a gine tem um
papel similar ao das operárias. O cuidado com os imaturos pelas operárias é
semelhante nas duas espécies. Enfim, um excepcional caso de parasitismo
múltiplo por vespas Acanthopria (Hymenoptera: Diapriidae) sobre as colônias
de C. transversus foi descoberto. Constatou-se que são endoparasitas
koinobiontes das larvas da formiga muito adaptadas comportamental e
morfologicamente. As cinco espécies encontradas dos parasitóides atacam
34% das colônias, sendo que até três delas podem parasitar juntas uma só
colônia. A razão sexual, a taxa de infestação e o índice de parasitismo
associado a cada espécie de Acanthopria revelaram diferentes estratégias de
parasitismo. Pelo menos três das espécies parasitas são novas para a ciência.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Abstract
3
ABSTRACT
The ecology and behavior of Cyphomyrmex lectus and Cyphomyrmex
transversus (Formicidae: Myrmicinae: Attini) were compared. The colonies of
C. lectus are small (73,75 ± 46,61 individuals) and nest in the ground, while
those of C. transversus are larger (249,1 ± 240,4 individuals) and nest mostly
under dry coconuts on the floor. The myceliform fungus of C. lectus and the
yest-like form fungus of C. transversus are cultivated with the same types of
animal and vegetal substrates. Each day, there are two peaks of foraging for C.
lectus and only one for C. transversus. Preparation and incorporation of the
substrate in the fungus are different between the both species and some
behaviors were shown to be characteristic to only one or the other species.
Micro-holes that host symbiotic bacteria were found in the cuticle of the pro-
pleura of the two species. The larval morphology is very similar between them.
The morphometric analysis showed yet five larval instars for C. transversus and
only four for C. lectus. The morphology of the reproductive system of the
females is very similar between them. The ovaries of three ovarioles belong to
the polytrophic type, are well developed and functional in the queen, but
reduced in the gyne and the worker. The spermatheca development is the same
in the gyne and the queen when colonies are monogyne. The compared
behavior of the queen and the gyne showed that the first has a social function
oriented to the reproduction, while the gyne has a function similar to a worker.
The workers take care of immatures similarly in the both species. An
exceptional case of multiple parasitism by Acanthopria wasps (Hymenoptera:
Diapriidae) on C. transversus colonies has been found. These are koinobiotic
endoparasites of the ant larvae very well adapted through their behavior and
morphology. The five species that have been encountered infest 34% of the
colonies, and until three of them can parasite a single colony simultaneously.
The sexual ratio, the infestation rate and the parasitism index associated to
each species of Acanthopria evidenced different strategies of parasitism. At
least three of these Acanthopria species are new for science.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
7
INTRODUÇÃO GERAL
As formigas (Hymenoptera: Formicidae) representam um grupo de
insetos sociais altamente evoluído, apresentando mais de 11.857 espécies
válidas (AGOSTI e JOHNSON, 2006), o que corresponde a aproximadamente
2% de todas as espécies de insetos conhecidas (WILSON e HÖLLDOBLER,
2005). Existem cerca de 300 gêneros (FERNÁNDEZ, 2003) organizados em
21 subfamílias distintas, sendo quatro fósseis (BOLTON, 2003). Além dessa
grande diversidade específica, as formigas mostram uma excepcional
dominância ecológica em quase todos os ecossistemas terrestres,
representando pelo menos um terço da massa total dos insetos do planeta
(WILSON, 1990). O extraordinário sucesso evolutivo das formigas vem
provavelmente da eusocialidade que se caracteriza por uma divisão do
trabalho entre indivíduos reprodutores e estéreis, e a superposição de
gerações de adultos, com a criação em comum dos imaturos (HÖLLDOBLER
e WILSON, 1990). Além disso, muitos traços biológicos de alguns Formicidae
são únicos dentre os insetos sociais, como associações bióticas (predação e
comensalismo) e vida nômade, que fazem deles um dos grupos de insetos
mais originais da biosfera.
A subfamília Myrmicinae é a mais diversificada taxonomicamente e
ecologicamente, possuindo 1.595 espécies na região Neotropical
(FERNÁNDEZ, 2003). Numerosas adaptações fazem com que muitas das
suas espécies estejam associadas com as plantas (DELABIE et al., 2003) ou
com homópteros (DELABIE e FERNÁNDEZ, 2003). Algumas espécies se
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
8
especializaram na armazenagem de sementes, atuando na dispersão de
plantas. Outras, como na tribo Attini, cultivam um fungo que lhes serve de
alimento (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990).
Na região Neotropical se encontra a maior diversidade das Attini, com 13
gêneros e 217 espécies (FERNÁNDEZ, 2003). Todas cultivam um fungo
simbionte que representa a principal fonte trófica da colônia. Tal associação
biótica é extremamente rara nos insetos. Além das Attini, essa associação se
encontra também nas sub-famílias Macrotermitinae (Isoptera: Termitidae) que
cultivam um fungo simbionte do gênero Termitomyces (Agaricales:
Agaricaceae) (WILSON, 1971; ROULAND-LEFÈVRE, 2000; MUELLER et al.,
2005), Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) associado com Ambrosiella
(Ascomycota: Ascomycetes) e Platypodinae (WILSON, 1971; PRICE et al.,
2003; MUELLER et al., 2005). Nenhuma espécie de fungo simbionte de Attini
jamais foi encontrada isoladamente na natureza. A origem evolutiva da tribo
Attini e do comportamento de cultivo do fungo simbionte ainda não foi
completamente esclarecida (PRICE et al., 2003). A monofilia das Attini foi
demonstrada pela primeira vez por Schultz e Meier (1995) e confirmado por
Brandão e Mayhé-Nunes (2001) que propõem a primeira sinapomorfia
apomorfia da tribo. Recentemente, Schultz (2006) confirmou essa monofilia
das Attini a partir do estudo de cinco genes nucleares, a qual sugere que o
comportamento de fungicultura apareceu uma única vez na evolução das
formigas. Diniz et al. (1998) sugeriram que os gêneros Proatta e Blepharidatta
poderiam ser parecidos com o ancestral comum das Attini. Blepharidatta é
simpátrico da maioria dos gêneros de Attini, compartilhando com eles algumas
características morfológicas. Chapela et al. (1994) sugeriram que a aquisição
de simbiontes lepiotáceos aconteceu provavelmente várias vezes. O fungo é
normalmente transmitido verticalmente entre gerações de formigas, através de
um pequeno pedaço de micélio transportado na cavidade infrabucal pelas
gines quando revoam (MUELLER e GERARDO, 2002). No entanto,
Green et al. (2001) descobriram uma incongruência entre Cyphomyrmex
costatus e Cyphomyrmex muelleri e seus fungos simbiontes respectivos,
estabelecendo a freqüente ocorrência de transferência lateral de simbiontes
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
9
entre essas duas espécies simpátricas. Para explicar a origem da fungicultura
nas Attini, Mueller et al. (2001) propuseram sete hipóteses e, em seis delas
consideram um crescimento primitivo do fungo dentro do ninho, sendo
considerado que ele deve ter servido secundariamente de alimento para as
formigas. Segundo Weber (1966), Wilson (1971), Garling (1979) e Mueller et
al., (2001), esse fungo crescia sobre diversos substratos: sementes, carcaças
e fezes de insetos aprovisionados, madeira em decomposição, raízes de
plantas com micorriza, folhas que compõem a serapilheira e utilizadas para
nidificar. A última hipótese considera a existência de “pellets” de fungo na
cavidade infrabucal das Attini e sugere que algumas das hifas seriam
dispersas entre indivíduos através da regurgitação. Esse comportamento teria
facilitado o desenvolvimento do fungo no interior do ninho ao mesmo tempo
em que as formigas se alimentariam do fungo. Uma recente hipótese foi
proposta por Sánchez-Peña (2005) mostrando que o cultivo do fungo pelas
Attini foi originado a partir de fungos já cultivados e domesticados por outros
insetos, como por exemplo os besouros da subfamília Scolytinae ou
Platypodinae.
Até então, os gêneros Atta e Acromyrmex são considerados como
“derivados” por possuírem operárias polimórficas, ninhos grandes e colônias
populosas, utilizando sempre material vegetal fresco para cultivar o fungo
simbionte (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990, MUELLER et al., 2001). Algumas
espécies são consideradas pragas de grande importância agro-econômica e
por isso, são objetos de muitos estudos nas áreas de mirmecologia aplicada e
fundamental. Todos os outros gêneros de Attini são denominados “basais”
porque possuem operárias monomórficas, ninhos pequenos e colônias pouco
populosas, utilizando material orgânico muito diverso (morto ou vivo) como
meio de cultura (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990, MUELLER et al., 2001).
O conhecimento das suas biologias é muito vago, porque suas espécies não
são consideradas como danosas.
Dentro dos gêneros de Attini basais, Cyphomyrmex Mayr, 1862
representa o segundo mais diversificado, com 37 espécies (PRICE et al.,
2003). O fóssil mais antigo data do período Oligoceno-Mioceno (âmbar
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
10
dominicano: 20-30 MA) (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990). A biogeografia do
gênero é singular, porque a maioria das espécies é mesófila e diversas áreas
de alta riqueza são reconhecidas (MAYHÉ-NUNES, 1995). A maior
diversidade é observada no sudoeste do Brasil e no norte da Argentina
(KEMPF, 1964; 1966 e 1972). A sistemática do gênero foi exaustivamente
revisada por Kempf (1964 e 1966), que definiu os grupos de espécies strigatus
e rimosus. A maior parte das espécies do grupo strigatus se encontra ao norte
da América do Sul e as do grupo rimosus se concentram ao norte da América
do Sul e na América Central (SNELLING e LONGINO, 1992). Schultz e Meier
(1995) e Schultz (2006) mostraram a parafilia do grupo strigatus em relação ao
grupo rimosus. Wheeler (1949) estudou a morfologia das larvas da tribo Attini
e publicou a diagnose das larvas de Cyphomyrmex.
Cyphomyrmex representa um gênero particularmente interessante pelas
seguintes razões:
1) Apesar dele já ter sido considerado como um dos gêneros mais
primitivos da tribo (FOREL, 1885; WILSON, 1971; WEBER, 1982,
HÖLLDOBLER e WILSON, 1990; MAYHÉ-NUNES, 1995), outros trabalhos
sugerem que sua posição filogenética seria intermediária entre gêneros de
Attini “basais” (KUSNEZOV, 1949; SCHULTZ e MEIER, 1995; SCHULTZ,
1998; SCHULTZ, 2000; VILLENSEN et al., 2002). Já em 1910, Wheeler
considerava Myrmicocrypta Smith como sendo o gênero mais primitivo da
tribo, seguido por Cyphomyrmex. No entanto, Wetterer et al. (1998) e
Sánchez-Peña (2005) afirmaram que o gênero mais primitivo seria
Apterostigma. O estudo filogenético de Schultz e Meier (1995) é interessante,
porque utiliza pela primeira vez caracteres morfológicos das larvas para
estabelecer uma filogenia dos gêneros de Attini, por meio da cladística. Os
resultados forneceram a existência de fortes sinapomorfias, justificando a
monofilia da tribo e do gênero Cyphomyrmex.
2) Como nos outros gêneros de Attini, as espécies de Cyphomyrmex
cultivam o fungo simbionte Leucocoprineae típico (Basidiomycota:
Agaricaceae), como principal fonte alimentar da colônia (HÖLLDOBLER
e WILSON, 1990; MUELLER et al., 2005). No entanto, Cyphomyrmex
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
11
representa um gênero muito original, porque duas formas distintas de fungo
são cultivadas (SCHULTZ et al., 2002). Todas as espécies do grupo strigatus e
algumas do grupo rimosus cultivam um fungo tipicamente miceliforme,
enquanto as outras espécies cultivam um fungo unicelular leveduriforme
(WHEELER, 1907; KEMPF, 1964 e 1966; WEBER, 1972; SCHULTZ
e MEIER, 1995; MUELLER et al., 2001, SCHULTZ et al., 2002; PRICE et al.,
2003; Tab. 1) Na tribo Attini, Apterostigma é o outro gênero conhecido por
cultivar mais de um tipo de fungo. Elas cultivam o fungo Leucocoprineaceae
típico das Attini (grupo auriculatum) e dois tipos de fungos Pterulaceae e
Tricholomataceae (espécies não pertencentes ao grupo auriculatum)
(SCHULTZ et al., 2005). Essas características filogenéticas e ecológicas
fazem com que o gênero Cyphomyrmex represente um material biológico de
estudo muito interessante, para entender a evolução dos comportamentos
envolvidos na fungicultura (KUSNEZOV, 1949; SCHULTZ e MEIER, 1995).
Apesar da diversificação e abundância das espécies de Cyphomyrmex
em diversos biomas neotropicais, a bioecologia desse gênero é pouco
conhecida. A nidificação foi estudada para algumas espécies (WEBER, 1972;
HÖLLDOBLER e WILSON, 1990; MAYHÉ-NUNES, 1995; LEAL, 1998;
MUELLER e WCISLO, 1998; LOPES, 2001), mostrando que os ninhos são
bem menores do que os das formigas cortadeiras (Atta e Acromyrmex). A
demografia de algumas espécies foi também verificada por Weber (1972) e
Leal (1998) e a demografia das colônias de Cyphomyrmex ao nível de grupo
de espécies foi analisada por Price et al., (2003). Algumas espécies do grupo
strigatus são conhecidas por manter o seu fungo simbionte no fundo de uma
única cavidade em madeira morta ou no solo (MAYHÉ-NUNES, 1995; LEAL,
1998). Tal cultivo foi reconhecido como um traço primitivo dentro da tribo Attini
(SCHULTZ e MEIER, 1995). Outras espécies do grupo rimosus mantêm seu
fungo em pequenas câmaras cercado pelo substrato e o jardim se compõe de
nódulos poligonais sólidos leveduriformes (KEMPF, 1965). Tal cultivo foi
reconhecido como um traço derivado (SCHULTZ e MEIER 1995 e PRICE et
al., 2003). O forrageamento no gênero Cyphomyrmex foi somente difundido
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
12
por Leal (1998), Leal e Oliveira (2000), Lopes (2001) e Ramos et al., (2003).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
13
Tabela 1: Classificação sinótica das espécies de Cyphomyrmex Mayr em função do tipo de
fungo associado (segundo KEMPF, 1964 e 1966; WEBER, 1966 e 1982, SCHULTZ et al.,
2002 e LONGINO, 2004). “?” indica que o tipo de fungo não é conhecido.
Grupo strigatus
Forma de fungo
cultivado
Grupo rimosus
Forma de fungo
cultivado
Cyphomyrmex auritus
Miceliforme
Cyphomyrmex bicarinatus
Leveduriforme
Cyphomyrmex
bigibbosus
Miceliforme
Cyphomyrmex bicornis
?
Cyphomyrmex bruchi
Miceliforme
Cyphomyrmex castagnei
?
Cyphomyrmex daguerrei
Miceliforme
Cyphomyrmex cornutus
Leveduriforme
Cyphomyrmex faunulus
Miceliforme
Cyphomyrmex costatus
Miceliforme
Cyphomyrmex lectus
Miceliforme
Cyphomyrmex dixus
?
Cyphomyrmex lilloanus
Miceliforme
Cyphomyrmex flavidus
Leveduriforme
Cyphomyrmex morschi
Miceliforme
Cyphomyrmex foxi
?
Cyphomyrmex nemei
Miceliforme
Cyphomyrmex hamulatus
Leveduriforme
Cyphomyrmex occultus
Miceliforme
Cyphomyrmex kirbyi
?
Cyphomyrmex olitor
Miceliforme
Cyphomyrmex laevigatus
?
Cyphomyrmex paniscus
Miceliforme
Cyphomyrmex longiscapus
Miceliforme
Cyphomyrmex
plaumanni
Miceliforme
Cyphomyrmex major
?
Cyphomyrmex strigatus
Miceliforme
Cyphomyrmex minutus
Leveduriforme
Cyphomyrmex vallensis
Miceliforme
Cyphomyrmex muelleri
Miceliforme
Cyphomyrmex nesiotus
?
Cyphomyrmex peltatus
Leveduriforme
Cyphomyrmex podargus
?
Cyphomyrmex rimosus
Leveduriforme
Cyphomyrmex salvini
Leveduriforme
Cyphomyrmex transversus
Leveduriforme
Cyphomyrmex vorticis
?
Cyphomyrmex wheeleri
Miceliforme
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
14
Algumas informações sobre os tipos de substratos utilizados pelas
operárias de Cyphomyrmex para cultivar os fungos simbiontes são fornecidas
por Mayhé-Nunes (1995), Murakami e Higashi (1997), Lopes (2001) e Schultz
et al., (2005). A incorporação do substrato no fungo simbionte por
Cyphomyrmex rimosus foi estudada por Murakami e Higashi (1997).
Alguns raros estudos bioquímicos permitiram revelar a existência, no
gênero, da produção de defesas químicas destinadas a controlar fungos
patogênicos. Wang et al., (1999) mostraram que Cyphomyrmex rimosus e
Cyphomyrmex minutus produzem grandes quantidades de diketopiperazines,
uma substância antifúngica e, Hervey e Nair (1979) mostraram que
C. costatus secreta lepiochlorin, um antibiótico. O número de ínstares larvais
não foi estabelecido para nenhuma espécie do gênero. Por outro lado,
diversos casos de parasitismo de Cyphomyrmex por espécies de Diapriidae
foram relatados na literatura (BORGMEIER, 1939; MENEZES et al., 1998;
LOIÁCONO, 1981 e 1987; LOIÁCONO e MARGARÍA, 2002; MASNER e
GARCÍA 2002; LONGINO, 2004), no entanto o único estudo detalhado
tratando desse assunto foi recentemente publicado por Fernández-Marín et al.
(2006).
Essa grande lacuna no conhecimento da bioecologia do gênero
Cyphomyrmex, associada à sua posição filogenética interessante e ao fato que
duas formas distintas de fungos sejam cultivados, justificou o presente estudo,
cujo objetivo é comparar a bioecologia e a etologia de uma espécie
pertencente ao grupo strigatus e de outra do grupo rimosus.
A primeira espécie selecionada é Cyphomyrmex lectus (Forel, 1911), que
pertence ao grupo strigatus. Morfologicamente, suas operárias se caracterizam
pelos seguintes caracteres: cor marrom-amarelada, com a região frontal da
cabeça ferruginosa; mandíbulas com sete dentes diferenciados, os apicais
bastante salientes; lobos frontais grandemente expandidos lateralmente;
escapo em repouso não ultrapassando a borda occipital; pronotum com dentes
laterais, baixos e subcônicos; pecíolo com pequenas carenas longitudinais. O
comprimento das operárias varia de 2,7-2,8 mm e apresentam o tegumento
densamente granulado, opaco e com cerdas curtas. A morfologia geral das
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
15
operárias de C. lectus está apresentada nas figuras 1 a 3. Segundo Kempf
(1964), essa espécie ocorre na Argentina, Brasil (Mato Grosso, Pará e São
Paulo) e Suriname.
A segunda espécie selecionada é Cyphomyrmex transversus
Emery, 1894, que pertence ao grupo rimosus. Morfologicamente, as operárias
se caracterizam pelos seguintes caracteres: cor marrom-amarelada a marrom
fusco; tegumento densamente granulado; lobos frontais semicirculares e
expandidos lateralmente; escapo ultrapassando a borda occipital; pronotum
dorsalmente com quatro tubérculos; nódulo do pecíolo estritamente
transversal. O comprimento das operárias varia de 2,7-3,4 mm; as cerdas do
corpo são escamiformes, reclinadas, curtas, densas e conspícuas na cabeça,
no dorso do tórax e no gáster. A morfologia geral das operárias de C.
transversus está apresentada nas figuras 4 a 6. Segundo Kempf (1965), essa
espécie ocorre do Nordeste do Brasil (Rio Grande do Sul, Porto Alegre, São
Paulo, Rio de Janeiro, Minas gerais, Goiás, Goiânia, Bahia, Pernambuco,
Ceará, Pará e Amazonas) até a Argentina Central.
O presente estudo sobre as duas espécies será dividido em cinco
capítulos. Vários aspectos importantes da arquitetura dos seus ninhos e da
estrutura das suas populações, assim como alguns aspectos comportamentais
referentes à ecologia nutricional, à reprodução, aos cuidados com a cria e ao
parasitismo de micro-vespas sobre suas larvas serão estudados. Alguns
aspectos referentes às suas morfologias serão também examinados
separadamente e os resultados comparados e discutidos.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
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100 µm
100 µm
B
A
Figura 1. Morfologia das operárias de Cyphomyrmex lectus. A: habitus, vista lateral esquerda.
B: mesossoma, vista lateral esquerda.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
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19
100 µm
100 µm
100 µm
100 µm
100 µm
C
E
D
A
B
Figura 2. Morfologia externa da cabeça das operárias de Cyphomyrmex lectus. A: cabeça,
vista frontal. B: cabeça, vista lateral. C: aparelho bucal, vista ventral. D: idem, detalhe do
complexo maxilar-labial. E: mandíbulas, vista dorsal.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
21
10 µm
100 µm
100 µm
100 µm
100 µm
10 µm
F
D
B
E
C
A
Figura 3. Morfologia da região pós-cefálica das operárias de Cyphomyrmex lectus. A:
mesossoma, vista dorsal. B-E: gáster. B: vista lateral. C: vista ventral. D: detalhe dos últimos
segmentos, vista lateral. E: detalhe do tegumento. F: pró-tíbia, vista posterior.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
23
100 µm
100 µm
A
B
C
Figura 4. Cyphomyrmex transversus, operária. A: habitus, vista lateral direita. B: cabeça, vista
frontal. C: idem, vista lateral direita.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
25
100 µm
100 µm
100 µm
100 µm
100 µm
A
B C
D
E
Figura 5. Cyphomyrmex transversus, operária. A: mesossoma, vista dorsal. B: aparelho bucal,
vista ventral. C: mandíbula direita, vista externa. D: pecíolo e pós-pecíolo, vista dorsal. E:
detalhe do estrigilo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
27
10 µm
10 µm
100 µm
10 µm
10 µm
A
B
DC
100 µm
Figura 6. Cyphomyrmex transversus, operária. A: metassoma, vista lateral direita.
B: idem, vista ventral. C: tergito abdominal 3, detalhe do tegumento. D: idem, detalhe de uma
seta escamiforme.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
29
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AGOSTI, D.; JOHNSON, M. The taxon Formicidae. Apresenta informações
sobre a taxonomia de Formicidae. New York, 2004. Disponível em
www.atbi.biosci.ohiostate.edu:210/hymenoptera/tsa.sppcount?the_taxon=Formi
cidae. Acesso em: 03 de abr. 2006.
BORGMEIER, T. Sobre alguns diapriideos myrmecofilos, principalmente do
Brasil (Hym. Diapriidae). Revista de Entomologia, v. 10, p. 530-545, 1939.
BOLTON, B.
Synopsis and classification of Formicidae. Memoires of the
American Entomological Institute, v. 71, p. 370, 2003.
BRANDÃO, C.R.F. Adendos ao catálogo abreviado das formigas da Região
Neotropical (Hymenoptera: Formicidae). Revista Brasileira de Entomologia,
v. 35, p. 319-412, 1991.
BRANDÃO, C.R.F.; MAYHÉ-NUNES, A.J. A new fungus-growing ant genus,
Mycetagroicus gen. n., with the description of three new species and comments
on the monophyly of the Attini (Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae).
Sociobiology, v. 38, p. 667-698, 2001.
CHAPELA, I.H.; REHNER, S.A.; SCHULTZ, T.R.; MUELLER, U.G. Evolutionary
history of the symbiosis between fungus-growing ants and their fungi. Science,
v. 266, p. 1691-1694, 1994.
DELABIE, J.H.C.; FERNÁNDEZ, F. Relaciones entre hormigas y “homópteros”
(Hemiptera: Sternorrhyncha y Auchenorrhyncha). In: FERNÁNDEZ, F. (Org.)
Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá: Instituto
Humboldt Press, 2003. p. 181-197.
DELABIE, J.H.C.; OSPINA, M.; ZABALA, G. Relaciones entre hormigas y
plantas: uma introducción. In: FERNÁNDEZ, F. (Org.) Introducción a las
Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá: Instituto Humboldt Press, 2003.
p. 167-180.
DINIZ, J.L.M.; BRANDÃO, C.R.F.; YAMAMOTO, C.I. Biology of Blepharidatta
ants, the sister group of the Attini: a possible origin of fungus-ant symbiosis.
Naturwissenschaften, v. 85, p. 270-274, 1998.
FERNÁNDEZ, F. Breve introducción a la biología social de las hormigas. In:
____ Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá:
Instituto Humboldt Press, 2003. p. 89-95.
FERNÁNDEZ-MARÍN, H.; ZIMMERMAN, J.K.; WCISLO, W.T. Acanthopria and
Mimopriella parasitoid wasp (Diapriidae) attack Cyphomyrmex fungus-growing
ants (Formicidae, Attini). Naturwissenschaften, v. 93, p. 17-21, 2006.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
30
FOREL, A. Étude myrmécologiques em 1884 avec une description dês organes
sensoriels dês antennes. Bulletin de la Société Vaudoise de Sciences
Naturelles, v. 20, p. 316-380, 1885.
GARLING, L. Origin of ant-fungus mutualism: a new hypothesis. Biotropica, v.
11, p. 284-291, 1979.
GREEN, A.M.; MUELLER, U.G.; ADAMS, R.M.M. Extensive exchange of fungal
cultivars between sympatric species of fungus-growing ants. Molecular
Ecology, v.11, p. 191-195, 2002.
HERVEY, A.; NAIR, M.S.R. Antibiotic metabolite of a fungus cultivated by
gardening ants. Mycologia, v.71, p. 1064-1066. 1979.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge, Massachusetts:
Harvard University Press, 1990. p. 732.
KEMPF, W.W. A revision of the Neotropical fungus-growing ants of the
genus Cyphomyrmex Mayr. Part 1: Group of strigatus Mayr (Hym.,
Formicidae), Studia Entomologica, v. 7, p. 1-44, 1964.
KEMPF, W.W. Nota preliminar sobre algumas formigas neotropicais, descritas
por Frederick Smith. Revista Brasileira de Entomologia, v. 25, p. 181-186,
1965.
KEMPF, W.W. A revision of the Neotropical fungus-growing ants of the genus
Cyphomyrmex Mayr. Part II: group of rimosus (Spinola) (Hym., Formicidae),
Studia Entomologica, v. 8, p. 161-200, 1966 (“1965”).
KEMPF, W.W. Catálogo abreviado das formigas da região Neotropical
(Hymenoptera: Formicidae). Studia Entomologica, v. 15, p. 3-344, 1972.
KUSNEZOV, N. El gênero Cyphomyrmex (Hymenoptera: Formicidae) en la
Argentina. Acta Zoológica, v. 7, p. 427-456, 1949.
LEAL, I.R. Ecologia e história natural de formigas Attini em vegetação de
cerrado. 1998. 142 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 1998.
LEAL, I.R.; OLIVEIRA, P.S. Foraging ecology of ants in a Neotropical savanna:
seasonal use of fungal substrate in the cerrado vegetation of Brazil. Insectes
Sociaux, v. 47, p. 376-382, 2000.
LOIÁCONO, M.S. Diapridos ecitofilos sinfilos de la region neotropical
(Hymenoptera-Proctotrupoidea-Diapriidae). Revista de Entomologia de
Argentina, v. 40, p. 297-310, 1981.
LOIÁCONO, M.S. Um nuevo diaprido (Hymenoptera) parasitóide de larvas de
Acromyrmex ambiguus (Emery) (Hymenoptera, Formicidae) em el Uruguay.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
31
Revista de la Sociedade Entomologica de la Argentina, v. 44, p. 129-136,
1987.
LOIÁCONO, M.S.; MARGARÍA, C.B. Systematics, morphology and physiology:
Ceraphronoidea, Platygastroidea and Proctotrupoidea from Brazil
(Hymenoptera). Neotropical Entomology, v. 31, p. 551-560, 2002.
LONGINO, J.T. Cyphomyrmex salvini Forel, 1899. Apresenta informações
sobre a identificação e história natural de Cyphomyrmex salvini. Olympia, 2004
Disponível em www.evergreen.edu/ants/genera/Cyphomyrmex/species/
salvini/salvini.html. Acesso em: 10 jun. 2004.
LOPES, B.C. Ecologia comparativa de Acromyrmex striatus (Roger, 1863)
e de Cyphomyrmex morschi Emery, 1887 (Formicidae: Myrmicinae: Attini)
em dunas da Praia da Joaquina. 2001. 191 f. Tese (Doutorado em Ciências
Biológicas) - Instituto de Zoologia, Universidade Estadual de São Paulo, Rio
Claro, 2001.
MASNER, L.; GÁRCIA R.J.L. 2002. The genera of Diapriinae (Hymenoptera:
Diapriidae) in the new world. Bulletin of the American Museum of Natural
History, New York: American Museum of Natural History Press, 138 p.
MAYHÉ-NUNES, A.J. Filogenia de los Attini (Hymenoptera: Formicidae),
un aporte al conocimiento de las hormigas fungívoras. 1995. 274 f. Tese
(Doutorado em Ciências Biológicas) - Instituto de Biologia, Universidade Simon
Bolívar, Caracas, Sartenejas, 1995.
MENEZES, E.; SIVINSKI, J.; HOLLER, T.; ALUJA, M.; JERONIMO, F.;
RAMIREZ, E. Development of Coptera haywardi (Hymenoptera: Diapriidae) in
irradiated and unirradiated pupae of the caribbean fruit fly and the
mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae). Florida Entomologist, v. 81, p.
567-570, 1998.
MUELLER, U.G.; WCISLO, W.T. Nesting biology of the fungus-growing ant
Cyphomyrmex longiscapus Weber (Attini, Formicidae). Insectes Sociaux, v.
45, p. 181-190, 1998.
MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.; ADAMS, R.M.M.;
MALLOCH, D. The origin of the Attini ant-fungus mutualism. The Quarterly
Review of Biology, v. 76, p. 169-197, 2001.
MUELLER, U.G.; GERARDO, N. Fungus-farming insects: multiple origins
and diverse evolutionary histories. Apresenta informações sobre a história
evolutiva do fungo dos insetos. Washington, 2002. Disponível em
<www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.242594799>. Acesso em: 25 agost. 2003.
MUELLER, U.G.; GERARDO, N.; AANEN. D.K.; SIX, D.L.; SCHULTZ, T.R. The
evolution of agriculture in insects. Annual Review of Ecology, Evolution and
Systematics, v. 36, p. 563-595, 2005.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
32
MURAKAMI, T.; HIGASHI, S. Social organization in two primitive Attine ants,
Cyphomyrmex rimosus and Myrmicocrypta ednaella, with reference to their
fungus substrates and food sources. Journal of Ethology, v. 15, p. 17-25,
1997.
PRICE, S.L.; MURAKAMI, T.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.
Recent findings in fungus-growing ants: evolution, ecology, and behavior of a
complex microbial symbiosis. In: KIKUCHI, T.; AZUMA, N.; HIGASHI, S. (Org.).
Genes, Behaviors and Evolution of Social Insects. Sapporo: Hokkaido
University, 2003 p. 255-280.
RAMOS, L.S.; BUENO, O.C.; DELABIE, J.H.C.; RAMOS, L.S.; LACAU, S.
Dinâmica do forrageamento em condições naturais em Cyphomyrmex
transversus Spinola, 1851 (Myrmicinae: Attini). In: SIMPÓSIO DE
MIRMECOLOGIA, 16., 2003, Florianópolis, Anais do XVI Simpósio de
Mirmecologia, Florianópolis: Universidade Federal de Santa Catarina, 2003.
v.1, p. 281-284.
ROULAND-LEFÈVRE, C. Symbiosis with fungi. In: ABE, T. (Org.). Térmites:
evolution, sociality, symbioses, ecology. Netherlands: Kluwer Academic
Press, 2000. p. 289-306.
SÁNCHEZ-PEÑA, S.R. New view on origin of Attini ant-fungus mutualism:
exploitation of a preexisting insect-fungus symbiosis (Hymenoptera:
Formicidae). Entomological Society of America, v. 98, n. 2, p.151-164, 2005.
SCHULTZ, T.R. Phylogeny of the fungus-growing ants (Myrmicinae: Attini):
Evidence from DNA sequences (nuclear elongation factor-1 alpha and
mitochondrial cytochrome oxidase I) and morphology. In: SCHWARZ, M.P.;
HOGENDOORN, K. (Org.). Social Insects at the Turn of the Millenium.
Australia: Flinders University Press, 1998 p. 429.
SCHULTZ, T.R. The origin and evolution of fungus-growing: clues from the
phylogeny of the fungus-growing ants. In: CONGRESS OF ENTOMOLOGY,
2000, Londrina, Abstract of the International Congress of Entomology,
Londrina (Foz do Iguassú): Embrapa Soja, 2000. v. 2, p. 865.
SCHULTZ, T.R. Phylogeny of Fungus-farming Ants (Formicidae:
Myrmicinae: Attini). New York, 2006. Disponivel em
www.iussi.confex.com/iussi/2006/techprogram/P2442.HTM. Acesso em: 25
agost. 2006.
SCHULTZ, T.R.; MEIER, R. A phylogenetic analysis of the fungus-growing ants
(Hymenoptera: Formicidae: Attini) based on morphological characters of the
larvae. Systematic Entomology, v. 20, p. 337-370, 1995.
SCHULTZ, T.R., SOLOMON, S.A., MUELLER, U.G., VILLESEN, P.,
BOOMSMA, J.J., ADAMS, R.M.M.; NORDEN, B. Cryptic speciation in the
fungus-growing ants Cyphomyrmex longiscapus Weber and Cyphomyrmex
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Introdução geral
33
muelleri Schultz and Solomon, new species (Formicidae, Attini). Insectes
Sociaux, v. 49, p. 331-343, 2002.
SCHULTZ, T.R.; MUELLER, U.G.; CURRIE. C.R.; REHNER, S.A. Reciprocal
illumination: a comparison of agriculture in humans and in fungus-growing ants.
In: VEGA, F.; BLACKWELL, M. (Org.). Insect-Fungal Association: Ecology
and Evolution. New York: Oxford University Press, 2005. p. 149-190.
SNELLING, R.; LONGINO, J. Revisionary notes on the fungus-growing ants of
the genus Cyphomyrmex, rimosus group. (Hymenoptera: Formicidae: Attini). In:
QUINTERO, D.; AIELLO, A. (Org.). Insects of Panama and Mesoamerica:
selected studies. New York: Oxford University Press, 1992. p. 479-494.
VILLENSEN, P.; MURAKAMI, T.; SCHULTZ, T.R.; BOOMSMA, J.J. Identifying
the transition between single and multiple mating of queens in fungus-growing
ants. Proceedings of the Royal Society B, v. 269, n. 1500, p. 1541-1548,
2002.
WANG, Y.; MUELLER, U.G.; CLARDY, J.C. Antifungal diketopiperazines from
the symbiotic fungus of the fungus-growing ant Cyphomyrmex minutus. Journal
of Chemical Ecology, v. 25, p. 935-941, 1999.
WEBER, N.A. Fungus-growing ants. Science, v. 153, p. 587-604, 1966.
WEBER, N.A. Gardening ants: The attines. Memoirs of the American
Philosophical Society, v. 92, p. 1-146, 1972.
WEBER, N.A. Fungus ants. In: HERMANN, H.R. (Org.). Social insects. New
York: Academic Press, 1982. p. 255-363.
WETTERER. J.K.; SCHULTZ, T.R.; MEIER, R. Phylogeny of fungus-growing
ants tribe Attini based on mtDNA sequence and morphology. Molecular
Phylogenetics and Evolution, v. 9, p. 42-47, 1998.
WHEELER, G.C. The fungus-growing ants of North America. Bulletin of the
American Museum of Natural History, v. 23, p. 669–807, 1907
WHEELER, W.M. Ants: their structure, development and behavior. New
York: Ed. Columbia University, 1910, p. 663.
WHEELER, G.C. The larvae of the fungus-growing ants. The American
Midland Naturalist, v. 40, p. 664-689, 1949.
WILSON, E.O. The insect societies. Cambridge: Belknap Press, 1971. p. 548.
WILSON, E.O.; HÖLLDOBLER, B. The rise of the ants: a phylogenetic and
ecological explanation. Proceedings of the National Academy of Sciences,
v. 102, p. 7411-7414, 2005.
WILSON, H.D. Gene flow in squash species. BioScience, v. 40, p. 449-455,
1990.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
37
1. ARQUITETURA DOS NINHOS E ESTRUTURA DA
POPULAÇÃO
1.1. Introdução
A estrutura dos ninhos de formigas é geralmente específica, mas depende
também das características climáticas locais, da estação do ano ou das
características do ecossistema no qual vive a espécie (CAETANO et al., 2002).
Hölldobler E Wilson (1990) relataram que, nas Myrmicinae,
o tamanho das colônias adultas de Attini e a complexidade estrutural dos seus
ninhos são exemplos diretos de tendências evolutivas entre as espécies basais
e derivadas.
Diversos estudos tratam indiretamente da nidificação das espécies de
Cyphomyrmex (MAYHÉ-NUNES, 1995; LEAL, 1998; LOPES, 2001; SCHULTZ
et al., 2002), porém raros são os trabalhos que descrevem precisamente a
arquitetura dos ninhos e a demografia das colônias. As características gerais
da nidificação de algumas espécies de Cyphomyrmex foram relatadas por
Mayhé-Nunes (1995) e Leal (1998), os quais observaram uma grande
diversidade estrutural.
Os ninhos superficiais são geralmente instalados na serapilheira, em
madeira podre, sob pedras e mesmo entre as raízes de epífitas (MAYHÉ-
NUNES, 1995), ou ainda dentro ou sob frutos secos caídos no chão (RAMOS
et al., 2003).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
38
Os ninhos instalados no solo apresentam uma arquitetura externa
formada por um ou dois pequenos orifícios abertos na superfície do chão, mais
ou menos circular ou auricular (LOPES, 2001; SCHULTZ et al, 2002,
FERNÁNDEZ-MARÍN et al. 2004). Às vezes, ao redor da abertura encontram-
se montes de terra solta (“murundus”) (LOPES, 2001; SCHULTZ et al., 2002)
ou amontoados de exoesqueleto de insetos (LEAL, 1998). A arquitetura interna
é simples, pouco variável, com a galeria de entrada conduzindo a uma câmara,
na qual são criados o fungo e os imaturos (LOPES, 2001; SCHULTZ et al.,
2002).
A demografia das colônias de Cyphomyrmex já foi objeto de alguns
estudos, no entanto nenhum se refere a C. lectus ou C. transversus (WEBER,
1937, 1938, 1940, 1941, 1945, 1946, 1972; KEMPF, 1964; FOWLER et al.,
1986; SNELLING e LONGINO, 1992; MAYHÉ-NUNES, 1995; SCHULTZ e
MEIER, 1995; MURAKAMI e HIGASHI, 1997; LEAL, 1998; MUELLER e
WCISLO, 1998; LOPES, 2001; SCHULTZ et al., 2002; PRICE et al., 2003 e
FERNÁNDEZ-MARÍM et al., 2004). Portanto, pela primeira vez a nidificação e a
estrutura da população das colônias dessas duas espécies serão estudadas.
No presente estudo, numerosas colônias de C. transversus foram estudadas
mas poucas colônias de C. lectus foram encontradas. Por isso, os dados
relativos a essa última espécie são importantes, uma vez que não existe
nenhum registro sobre sua ecologia.
A partir desses fatos objetivou-se nesse capítulo:
Caracterizar os locais de nidificação;
Caracterizar a estrutura dos ninhos;
Estudar a composição populacional das colônias.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
39
1.2. Material e métodos
1.2.1. Cyphomyrmex lectus (Forel)
A nidificação de Cyphomyrmex lectus foi estudada em agosto de 2003 e
junho de 2005, numa área da UNESP de Rio Claro (SP, Brasil). Essa área do
Campus (22°23'44"S-47°32'03"W) fazia parte da Floresta Estadual Edmundo
Navarro de Andrade e originalmente corresponde a uma zona de transição
entre a Mata Atlântica e o Cerrado. A média anual pluviométrica é de 1.317,2
mm e a temperatura média anual é de 23°C. O substrato geológico é
estruturamente rico em argila e o solo é denominado latossolo vermelho. A
vegetação é do tipo herbácea, composta por numerosas espécies de
gramíneas e alguns arbustos espaçados. A área antropizada sofre incêndios
pelo menos duas vezes ao ano (Figs. 7A-B). A primeira coleta foi realizada logo
após uma queimada da área, o que facilitou o acompanhamento das
forrageadoras até a entrada do ninho. Na segunda coleta, as gramíneas
recobriam o solo, dificultando a localização das forrageadoras.
Cada colônia observada no campo foi primeiramente numerada e
marcada com uma fita colorida e duas operárias foram coletadas e fixadas em
etanol (80%). O material foi identificado no Centro de Estudos de Insetos
Sociais (CEIS) da UNESP de Rio Claro-SP com auxílio de uma coleção de
referência de Cyphomyrmex, duplicada da coleção do Laboratório de
Mirmecologia (CEPLAC/CEPEC/SECEN, Ilhéus-BA, Brasil). As colônias foram
coletadas com uma pá e um cavador. Elas foram triadas e as diversas
categorias de indivíduos imaturos e adultos foram contadas com o auxílio de
um contador manual. No campo, à distância entre os ninhos foi medida com
uma fita métrica, assim como para cada ninho, o diâmetro da sua entrada, a
distância entre a superfície do solo até o teto da câmara (comprimento da
galeria principal), a altura, a largura e o comprimento máximos da câmara. Os
dados sobre a arquitetura dos ninhos e a demografia foram digitados na forma
de uma matriz com o programa Microsoft Office Excel (2003) e depois
analisados com o programa BioEstat 3.0 (2003).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
41
B
A
Figura 7. Área de coleta dos ninhos de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil).
A: vista geral. B: marcação dos ninhos após a sua localização.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
43
1.2.2. Cyphomyrmex transversus Emery
No sul da Bahia, Cyphomyrmex transversus é uma espécie epigéia
abundante que nidifica dentro ou sob frutos secos de cocos caídos na restinga
(Cocos nucifera L.).
Cem frutos foram coletados em janeiro de 2004 numa área do litoral sul
da região de Ilhéus (Olivença-BA, Brasil). Essa área (14°54’S-39°01’W)
corresponde a uma zona de restinga antropizada do bioma da Mata Atlântica
existindo poucas áreas de restinga preservadas próximas ao local de coleta.
A média anual pluviométrica é de 1687 mm e a média anual da
temperatura é de 23,3 °C. O substrato geológico arenoso é de estrutura muito
instável. A vegetação nativa é bastante degradada, do tipo herbáceo,
composta por gramíneas e ciperáceas e plantada com coqueiros (Figs. 8 A-B).
Os frutos levados ao Laboratório de Mirmecologia do CEPEC foram
descascados e as formigas que nidificavam dentro dele foram triadas e
identificadas.
Observações sobre a nidificação de C. transversus foram realizadas em
outubro e setembro de 2004 numa área do litoral norte da região de Ilhéus
(Ponta da Tulha-BA, Brasil). Essa área (14°28’S e 39°02’W) é muito próxima a
de Olivença, localizada no litoral norte de Ilhéus e apresentando características
climáticas, geológicas e fitosociológicas idênticas às áreas do sul, porém com
mais remanescentes de restinga próximas ao local de coleta. O coco
representa o marco externo visível do ninho. Ele foi cuidadosamente retirado
para cada um dos ninhos, a fim de ser possível desenhar os limites da sua
base em contato com o chão utilizando um pincel atômico e uma folha de
plástico transparente. O perímetro e o comprimento máximo dos cocos foram
medidos, assim como o comprimento e a largura da câmara principal. A fim de
estudar a estrutura interna do ninho e coletar a colônia, um volume do
substrato em forma de um paralelepípedo (20 x 20 x 15 cm) foi retirado
diretamente sob o coco, com o auxílio de uma pá de jardineiro e levado até o
Laboratório de Mirmecologia do CEPEC (Figs. 13 B-C).
O estudo da estrutura demográfica das colônias de C. transversus foi
realizado nas áreas de Ponta da Tulha e de Olivença em maio de 2003, janeiro,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
44
agosto e setembro de 2004 e fevereiro de 2005. Cada colônia coletada foi
triada e as categorias de indivíduos imaturos e adultos foram contadas com o
auxílio de um contador manual.
Os dados sobre a arquitetura dos ninhos e a demografia seguiram um
protocolo idêntico ao de C. lectus.
1.3. Resultados
1.3.1. Nidificação e arquitetura do ninho
1.3.1.1. Cyphomyrmex lectus
O número de colônias encontradas de C. lectus foi relativamente baixo e
somente um total de sete ninhos pôde ser estudado. Cinco deles, referentes às
primeiras coletas estavam distribuídos aleatoriamente ou próximos a pequenos
montes de vegetação herbácea, com uma distância média de 3,09 ± 2,70 m
(Tab. 2). Outras espécies de Cyphomyrmex dos grupos strigatus e rimosus
foram também encontradas nidificando no mesmo tipo de habitat e com uma
estrutura externa do ninho bastante similar.
Os ninhos de C. lectus são bem próximos um do outro (Tab. 2) e a sua
estrutura externa é muito simples, constituída de um orifício circular na
superfície do solo (Fig. 9A). Esse orifício se abre numa galeria vertical que
desce até uma única câmara oval, bem definida, constituindo a sua estrutura
interna (Figs. 10A-C). As dimensões estão apresentadas na tabela 3.
Observou-se que os grãos de terra retirados do interior do ninho pelas
operárias são espalhados ao redor da entrada, sem formar uma estrutura
externa reconhecível (Fig. 9A).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
45
A
B
Figura 8. Área de coleta dos ninhos de C. transversus na restinga do litoral de Ponta da Tulha
(Ilhéus-BA, Brasil). A: vista geral da interface praia-restinga. B: área de coqueiral antropizada
típica, em que foram feitas as coletas de Cyphomyrmex transversus.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
47
Tabela 2. Distância entre cinco ninhos de Cyphomyrmex lectus estudados em
junho de 2005 (Rio Claro-SP, Brasil).
Colônias Distância (m)
C.1 - C.2 1,59
C.1 - C.3 2,47
C.1 - C.4 1,07
C.1 - C.5 7,17
C.2 - C.3 0,90
C.2 - C.4 1,00
C.2 - C.5 8,05
C.3 - C.4 2,00
C.3 - C.5 3,22
C.4 - C.5 6,40
Média 3,09
Desvio padrão 2,70
Dentro do ninho, o fungo simbionte miceliforme forma uma massa
esponjosa, de cor acinzentada, apoiada no fundo da câmara e ocupando
quase todo o seu volume (Fig. 10 C). A cria e os sexuados permanecem
sempre distribuídos e protegidos no interior da massa fúngica. Nenhuma
câmara de lixo foi identificada nas colônias abertas.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
48
Tabela 3. Dimensões (cm) da estrutura interna dos ninhos escavados de Cyphomyrmex lectus
em junho e outubro de 2005 (Rio Claro-SP, Brasil).
Colônia
Diâmetro do
orifício da
entrada
Comprimento
da galeria
Altura da
câmara
Largura da
câmara
Profundidade
da câmara
Total de
indivíduos
1
0,2 17 3 3 3,2
92
2
0,2 10,5 5 4,7 3
72
3
0,2 8,5 5 4 3,8
170
4
0,3 12 3,5 3,7 2,9
37
5
0,3 11,5 4 3,5 3,7
90
6
0,2 8,5 3,5 4 2,8
68
7
0,1 9 2,3 2,5 2
41
Média
0,2 11 3,75 3,62 3,62 81,42
Desvio
padrão
0,69 3 0,99 0,72 0,65
44,54
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49
B
Figura 9. Estrutura externa do ninho de Cyphomyrmex lectus (UNESP, Rio Claro, SP).
A: entrada do ninho aberta. B: entrada do ninho fechada por uma semente.
A
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51
C
A
B
Figura 10. Estrutura interna de um ninho de Cyphomyrmex lectus
(Rio Claro-SP, Brasil). A: vista geral de um ninho aberto, mostrando a profundidade da câmara.
B-C: detalhe da câmara aberta mostrando o fungo miceliforme simbionte.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
53
1.3.1.2. Cyphomyrmex transversus
Dos 100 cocos estudados, 57 abrigavam ninhos de formigas, sendo que
as espécies mais freqüentes foram Paratrechina longicornis (Latreille) e
Camponotus atriceps Smith, respectivamente encontradas em 17 e 15 cocos.
Nove cocos possuíam ninhos de C. transversus, sendo a espécie observada
sozinha apenas uma vez. A espécie de formiga mais encontrada junto a C.
transversus foi P. longicornis (Tab. 4). Observou-se que o número de ninhos de
C. transversus encontrado foi alto na restinga. Eles estavam distribuídos
aleatoriamente em áreas com vegetação herbácea, preferencialmente sob os
cocos secos caídos (Figs. 11 A-B). A arquitetura de 14 ninhos de
C. transversus foi estudada, mostrando que sua estrutura é simples em relação
aos ninhos de C. lectus. As figuras 11B-C e 12A-B mostram a arquitetura típica
dos ninhos e as suas dimensões relativas estão apresentadas na tabela 5. Os
ninhos observados eram sempre superficiais, formados por uma câmara
principal delimitada entre o substrato arenoso e a base do coco apoaido no
chão. A forma da câmara era elíptica e lateralmente fechada por areia solta,
acumulada ao redor da base do coco pelas operárias e pelos eventos
climáticos (Figs. 11B-C).
Geralmente, foram observadas algumas depressões do substrato arenoso
no fundo da câmara, individualizando pequenas cavidades rasas
suplementares, de formas irregulares, mas distintas (Fig. 11B-C). Muitas vezes,
essas cavidades coincidem com a presença de palhas de coqueiro, folhas de
outros vegetais ou pedaços de madeira utilizados pelas formigas para
acomodar o fungo e a cria (Fig. 12 B). Verificou-se por meio de regressões
lineares que não houve relação entre as dimensões dos frutos (r
2
= 0,1879), da
superfície total da câmara principal (r²= 0,038) e nem do número de
depressões da câmara principal (r²= 0,007) com o total de indivíduos da
colônia.
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Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
54
Tabela 4. Espécies de Formicidae observadas nidificando dentro de 100 cocos secos em
janeiro de 2004 (Olivença, Ilhéus-BA, Brasil).
Formicidae Freqüência
Co-ocorrência com
Cyphomyrmex transversus
Paratrechina longicornis (Latreille) 17 3
Camponotus atriceps Smith 15 1
Camponotus cingulatus Mayr
9 0
Cyphomyrmex transversus Emery 9 -
Brachymyrmex sp. 1 8 2
Camponotus crassus Mayr 7 1
Paratrechina sp. 1 4 1
Monomorium floricola (Jerdon) 3 0
Tapinoma melanocephalum (Fabricius) 3 0
Forelius bahianus Cuezzo 1 0
Hypoponera trigona Forel 1 0
Pachycondyla crassinoda Latreille 1 0
Pheidole dyctiota Kempf 1 0
Pheidole transversostriata Mayr 1 0
Solenopsis sp. 1 1 0
Tetramorium bicarinatum (Nylander) 1 0
Total 82 8
Não foi observado orifício de entrada diferenciado e as forrageadoras
saiam do ninho por fendas da casca do coco. Raramente foram observadas
operárias se refugiando em algumas cavidades minúsculas cavadas na areia,
abaixo da câmara principal (Fig. 12A). Observou-se também que essas
formigas se aproveitavam de velhos ninhos de cupim abandonados (Insecta:
Isoptera) situados na base do coco.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
55
A
B
C
Figura 11. Estrutura dos ninhos de Cyphomyrmex transversus (Ponta da Tulha, Ilhéus- BA,
Brasil). A: coco caído no meio da vegetação herbácea. B: vista geral da câmara principal de um
ninho (coco retirado) com uma depressão rasa no fundo. C: detalhe da câmara principal (coco
retirado).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
57
Figura 12. Estrutura dos ninhos de Cyphomyrmex transversus (Ponta da Tulha, Ilhéus-BA, Brasil).
A-B: detalhe das depressões rasas da câmara principal.
A
B
Fungo
leveduriforme
Cria
Raízes do
co
q
ueiro
Cria
Fungo
Cavidade
Semente
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Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
59
Tabela 5. Dimensões (cm) e superfícies (cm²) dos ninhos de Cyphomyrmex transversus em outubro e setembro de 2004
(Ponta da Tulha, Ilhéus-BA, Brasil). (*) Dado não determinado.
Nº Colônia
Perímetro
do coco
Comprimento
máximo do
coco
Superfície
da câmara
principal
Número de
depressões
Superfície
total das
depressões
Número de
orifícios da
câmara
Total de
indivíduos
45 30 19 78 2 4,6 0 319
46 43,5 15 121 1
2,2
0 145
47 45,5 21 103 1
7,8
0 46
48 41,5 20 96 2
28
0 339
49 41 21 150 3
18,4
0 204
50 29,5 14,5 83 2
10,0
0 75
51 18 22 191 0
0
3 123
52 34 21 112 0
0
0 129
53 49,5 23,5 163 1
7,8
3 685
67 38,5 20 115 1
9,8
0 642
68 46 18 116 2
6
0 393
69 26 21 229 0
0
0 250
71 26 11 50 1
2,8
0 *
72 26 21,5 126 2
8,8
1 *
Média 17.64 14.93 123.79 1.29 2.43 0.50 239.29
Desvio
padrão
9,09 3,29 46,83 0,91 12,13 1,09 20932
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
61
Figura 13. Estrutura e forma de coleta dos ninhos de Cyphomyrmex transversus (Ponta da Tulha,
Ilhéus-BA, Brasil). A: vista detalhada de uma depressão rasa na câmara principal contendo
diferentes substratos (sementes, élitros e cabeças de coleópteros). B: Escavação de um ninho
com auxílio de uma pá. C: acondicionamento de um ninho coletado para posterior triagem.
A
B
C
Fungo
semente
élitro
carcaça
Cria
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
63
Dentro das pequenas depressões da câmara principal, o fungo
leveduriforme da espécie apresentava massas poligonais de cor branco-leitosa
ou marrom-clara, agrupadas e apoiadas sobre o solo (Fig. 13 A). Dentro das
mesmas depressões, a cria permanecia concentrada ou não, junto ao fungo
(Fig. 12 B), enquanto os sexuados permaneciam sobre os pacotes das
leveduras. O lixo se encontrava geralmente na periferia da câmara principal,
contendo substratos utilizados para a incorporação do fungo pelas formigas (cf.
§ 2.3.2.2).
Observou-se que a inspeção dos ninhos provocou freqüentemente uma
rápida mudança das formigas, que se refugiaram sob outro coco ou fragmento
de coco vizinho, levando consigo o fungo e a cria. Observou-se também o
transporte de adultos por operárias. Outras espécies de Cyphomyrmex do
grupo rimosus (não identificadas) encontraram-se também no mesmo tipo de
micro-habitat.
1.3.2. Demografia
1.3.2.1. Cyphomyrmex lectus
A tabela 6 apresenta os dados demográficos relativos às oito colônias de
C. lectus coletadas, referentes às duas coletas.
As colônias são sempre monogínicas e pequenas, com uma média de
73,75 ± 46,61 indivíduos. As operárias representaram quase toda a população,
já que os sexuados e os imaturos foram somente encontrados uma vez.
1.3.2.2. Cyphomyrmex transversus
A tabela 7 apresenta os dados demográficos relativos às 53 colônias de
C. transversus coletadas. O número médio de indivíduos por colônia foi de
229,11 ± 217,43. Observou-se que 25 colônias (47,16% do total) não
apresentaram sexuados (exceto as fêmeas dealadas), enquanto nas demais
colônias, pelo menos um tipo de sexuado foi encontrado. Verificou-se que
37,73% das colônias apresentaram mais de uma fêmea dealada e que a média
entre o número de gines aladas e de machos foi semelhante nas colônias.
Notou-se que 22,64% das colônias apresentaram cria e somente 5,66% delas
apresentaram ovos.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
64
Tabela 6. Demografia de oito colônias de Cyphomyrmex lectus coletadas em junho e outubro de 2005 (Rio Claro-SP, Brasil).
Colônias
Data de
coleta
Operárias
Fêmeas
dealadas
Gines
aladas
Machos
Total
alados
Ovos
Larvas Pupas
Total
de cria
Localidade Total
indivíduos
1 9/6/2005 91 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 92
2 9/6/2005 71 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 72
3 9/6/2005 169 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 170
4 9/6/2005 36 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 37
5 9/6/2005 89 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 90
6 26/10/2005 67 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 68
7 26/10/2005 18 1 8 2 10 0 3 9 12 Rio Claro-SP 41
8 26/10/2005 19 1 0 0 0 0 0 0 0 Rio Claro-SP 20
Média 70 1 1 0,25 1,25 - 0,38 1,13 1,5 73,75
Desvio
Padrão
49,39 - 2,83 0,71
3,53 -
1,06 3,18
4,24
46,61
Amplitude 18-169 - 0-8 0-2 0-10 - 0-3 0-9 0-12 41-170
“-” significa que o número não é conhecido ou é impossível calcular.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
65
Tabela 7. Demografia de 53 colônias de Cyphomyrmex transversus coletadas em maio de 2003, janeiro, agosto e setembro de 2004 e fevereiro
de 2005 (Ilhéus-BA, Brasil). (Localidade norte = Ponta da Tulha; localidade sul = Olivença).
Colônias
Data de
coleta
Operária
s
Fêmeas
dealadas
Gines
aladas
Machos
Total
alados
Ovos Larvas Pupas
Total
cria
Localidade
Total
indivíduos
1 4/5/2003 28 1 0 0 0 - - - - Norte 29
2
4/5/2003
324 3 0 0 0 0 18 13 31 Norte 358
3
4/5/2003
167 7 18 32 50 0 1 8 9 Norte 233
4
4/5/2003
437 1 10 7 17 0 1 8 9 Norte 464
5
4/5/2003
112 1 0 0 0 0 5 0 5 Norte 118
6
4/5/2003
66 2 0 5 5 0 6 1 7 Norte 80
7
4/5/2003
143 5 11 13 24 - - - - Norte 172
8
4/5/2003
71 11 1 1 2 - - - - Norte 84
9
4/5/2003
302 2 11 17 28 0 7 20 27 Norte 359
10
4/5/2003
65 1 0 7 7 - - - - Norte 73
11
4/5/2003
292 4 1 2 3 - - - - Norte 299
12
4/5/2003
379 1 10 28 38 - - - - Norte 418
13
4/5/2003
119 1 1 3 4 - - - - Norte 124
14
4/5/2003
121 1 0 0 0 - - - - Norte 122
15
4/5/2003
465 1 25 21 46 - - - - Norte 512
16
4/5/2003
725 3 0 0 0 - - - - Norte 728
17
4/5/2003
316 1 19 1 20 0 1 23 24 Norte 361
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
66
Tabela 7. Continuação...
Colônias Data Operárias
Fêmeas
dealadas
Gines
aladas
Machos
Total
alados
Ovos Larvas Pupas
Total
cria
Localidade
Total
indivíduos
18
4/5/2003
359 1 13 0 13 - - - - Norte 373
19
4/5/2003
171 0 0 0 0 - - - - Norte 171
20
4/5/2003
373 0 0 0 0 - - - - Norte 373
21
4/5/2003
631 1 14 9 23 - - - - Norte 655
22
4/5/2003
80 1 0 0 0 - - - - Norte 81
23 18/1/2004 30 3 0 0 0 - - - - Norte 33
24
18/1/2004
59 1 8 0 8 - - - - Norte 68
25
18/1/2004
46 4 0 10 10 - - - - Norte 60
26
18/1/2004
25 1 0 0 0 - - - - Norte 26
27
18/1/2004
2 1 0 0 0 - - - - Norte 3
28
18/1/2004
3 1 0 0 0 - - - - Norte 4
29
18/1/2004
132 0 0 0 0 - - - - Norte 132
30
18/1/2004
72 3 11 0 11 - - - - Norte 86
31
18/1/2004
631 1 43 54 97 - - - - Norte 729
32
18/1/2004
25 4 14 0 14 - - - - Norte 43
33 24/8/2004 8 0 0 0 0 - - - - Norte 8
34
24/8/2004
215 1 0 0 0 0 5 0 5 Norte 221
35
24/8/2004
8 3 6 0 6 - - - - Norte 17
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
67
Tabela 7. Continuação...
Colônias Data Operárias
Fêmeas
dealadas
Gines
aladas
Machos
Total
alados
Ovos Larvas Pupas
Total
cria
Localidade
Total
indivíduos
36 1/9/2004 7 0 0 0 0 - - - - Sul 7
37 1/9/2004 15 0 0 0 0 - - - - Sul 15
38
1/9/2004
132 1 0 0 0 11 12 43 66 Sul 199
39
1/9/2004
433 1 5 0 5 0 0 2 2 Sul 441
40
1/9/2004
671 11 68 54 122 - - - - Sul 804
41
1/9/2004
266 1 0 0 0 15 0 52 67 Sul 334
42
1/9/2004
527 4 0 0 0 - - - - Sul 531
43
1/9/2004
25 2 0 0 0 - - - - Sul 27
44
1/9/2004
95 4 0 0 0 - - - - Sul 99
45 22/2/2005 301 1 10 7 17 - - - - Norte 319
46
22/2/2005
106 1 32 6 38 - - - - Norte 145
47
22/2/2005
41 5 0 0 0 - - - - Norte 46
48
22/2/2005
326 4 9 0 9 - - - - Norte 339
49
22/2/2005
193 0 7 4 11 - - - - Norte 204
50
22/2/2005
70 1 3 1 4 - - - - Norte 79
51
22/2/2005
115 1 7 0 7 - - - - Norte 123
52
22/2/2005
128 1 0 0 0 - - - - Norte 129
53
22/2/2005
510 2 0 0 0 20 38 115 173 Norte 685
Tabela 7. Continuação...
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
68
Média
206,84 2,11 6,73 5,32 12,05 3,83 7,83* 23,75 35,41* 229,11
Desvio
padrão
197,39 2.35 12,35 11,97 23,22 4,50 10,93* 33,36 48,85* 217,43
Amplitude
2-725 0-11 0-68 0-54 0-122 0-20 0-38 0-115 0-173 3-804
“*” A média e o desvio padrão foram calculados unicamente a partir das 12 colônias (C2-C6, C9, C17, C34, C38-39, C41 e C53)
nas quais foi possível contabilizar a cria.
“-” significa que o número não é conhecido.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
69
1.4. Discussão
Nidificação e arquitetura dos ninhos
A arquitetura dos ninhos de C. lectus e C. transversus foram descritos
pela primeira vez no presente estudo. Apesar das duas espécies pertencerem
a um mesmo gênero, as estruturas externas e internas dos ninhos são muito
diferentes.
No caso de C. lectus, os ninhos possuem exteriormente um simples
orifício no solo, sem murundu, e é similar a diversos gêneros de Attini
primitivos tais como Mycocepurus Forel, Mycetarotes Emery, Trachymyrmex
Forel e Sericomyrmex Mayr (MAYHÉ-NUNES, 1995 e LEAL, 1998). Dentro do
gênero Cyphomyrmex, a construção do ninho com uma cratera externa ou com
lixo composto de exoesqueletos de insetos ao redor da entrada é reconhecida
em Cyphomyrmex morschi (Emery), Cyphomyrmex wheeleri (Forel),
Cyphomyrmex longiscapus (Weber) e outras espécies de Cyphomyrmex não
identificadas (LEAL,1998; LOPES, 2001; SCHULTZ et al., 2002). A pequena
distância entre os ninhos pode indicar que essa espécie não realiza o vôo
nupcial a longas distâncias. Conseqüentemente, a rainha recém fecundada
funda a nova colônia próxima da sua colônia de origem.
No caso de C. transversus, na restinga esta formiga costuma nidificar
preferencialmente sob frutos secos de coco, raramente no seu interior ou ainda
sob pedras (RAMOS et al., 2003). O coco é de origem asiática e foi introduzido
no Brasil em 1553 (MOURA e LEITE, 2006). É possível que antes da sua
introdução as formigas nidificavam no interior ou sob outros frutos existentes na
restinga ou ainda sob troncos ou galhos de árvores caídos no chão.
Provavelmente, o coco representa uma barreira física protetora contra os
predadores, mas também para as condições adversas como sol, vento e
chuvas, que são particularmente freqüentes nas áreas litorâneas. O
sombreamento ocasionado pelo fruto no chão contribui para manter constante
a umidade da câmara principal do ninho instalado sob ele. Essas
características fazem com que nidificar sob um coco represente localmente um
excelente sítio de nidificação para C. transversus, ou qualquer outra espécie de
formiga presente. Nidificar dentro do coco pode ser vantajoso, já que sua casca
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
70
interna é inicialmente bastante úmida. No entanto, o sol e o vento ressecam
rapidamente esse tipo de microhabitat, tornando-o inabitável. É possível que C.
transversus nidifique somente sob os cocos de forma temporária, quando as
condições estão adequadas, e posteriormente mude para baixo, na areia
coberta pelo fruto. Talvez, por esse motivo, poucos ninhos dessa espécie foram
encontrados no interior dos cocos, representando provavelmente um sítio
provisório de nidificação.
Para algumas espécies de formigas, a forma externa do ninho é
diagnóstica da espécie (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990), porém, no caso de
C. lectus e C. transversus, a estrutura externa do ninho se revelou similar à de
outras espécies de Cyphomyrmex (grupos strigatus e rimosus) ou de outros
gêneros encontrados durante o estudo. Segundo Mayhé-Nunes (1995), a
maioria das Attini constrói ninhos simples. Isso estaria provavelmente ligado à
evolução da tribo Attini, já que o ancestral comum provavelmente nidificava em
cavidades de madeira podre. Similarmente, a arquitetura subterrânea dos
ninhos de C. lectus é semelhante à de outros gêneros de Attini como
Mycocepurus Forel, Mycetosoritis Wheeler e Mycetophylax (Emery)
(WHEELER, 1907; WEBER, 1972 e SALOMON et al., 2004).
A galeria de entrada serve para regular o fluxo de ar que circula através
do ninho permitindo estabilizar a sua temperatura e a sua umidade relativa.
Apesar de ser bastante simples geometricamente, a arquitetura interna do
ninho de C. lectus é mais elaborada do que a de C. transversus. As operárias
de C. lectus cavam ativamente o solo para criar a galeria de acesso e a
câmara, fazendo com que o ninho represente uma verdadeira construção
estruturada. Ao contrário, o ninho de C. transversus é mais simples e as
formigas utilizam o coco já presente para servir de proteção para o seu ninho.
As operárias acumulam grãos de areia ao redor da base do coco e,
eventualemente cavam pequenas cavidades na areia. Conseqüentemente o
ninho de C. lectus é mais profundo do que o de C. transversus. Essa
característica pode estar relacionada com o clima mais seco no ambiente
estudado para essa última espécie do que na área litorânea onde foi estudada
C. transversus. As colônias de C. lectus sofrem variações de temperatura no
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
71
solo muito amplas durante o dia e, por isso, o ninho encontra condições mais
favoráveis e estáveis no solo.
Mudanças de ninho foram observadas somente para C. transversus.
A falta de correlação entre as dimensões dos frutos, a superfície total da
câmara principal e o número de depressões em função do tamanho da
população dos ninhos sugerem que o número de indivíduos não influencia
diretamente sua arquitetura. Por isso, a estrutura simples do ninho deve ser
representativa do caractere oportunista da espécie, facilitando também a sua
capacidade de mudar regularmente. Tais mudanças de ninhos foram
observadas periodicamente para Cyphomyrmex rimosus Spinola em resposta a
variações da disponibilidade trófica local (SMALLWOOD e CULVER, 1979) e
para Cyphomyrmex longiscapus que sempre procura construir ninhos mais
adequados (MUELLER e WCISLO, 1998). No entanto, os mesmos autores
observaram que mudanças de ninhos representam eventos raros em Attini
“inferiores”. Provavelmente, as mudanças em C. transversus foram provocadas
pela manipulação dos cocos no momento da marcação. Também é provável
que a grande quantidade de cocos, proporcionalmente represente uma grande
disponibilidade de sítios de nidificação que permite à espécie mudar o ninho,
quando necessário.
Durante a mudança do ninho dessa formiga, o transporte de adultos por
operárias foi observado. É possível que esse transporte para outros sítios em
C. transversus esteja ligado à idade do adulto. Quando há mudanças das
colônias, os jovens adultos permanecem instintivamente na posição de pupa a
fim de serem carregados por operárias mais velhas (HÖLLDOBLER e
WILSON, 1990). Esse comportamento já foi observado por diversos autores.
Lopes (2001) considerou esse transporte como decorrente do processo de
limpeza da colônia, uma vez que a maioria das formigas transportadas estava
morta ou moribunda. Para Gamboa (1975), o transporte de adultos está
diretamente relacionado com a deportação de formas sexuadas. Já Hölldobler
e Wilson (1990) consideram que a finalidade do transporte de adultos seria um
comportamento geral da própria mudança da colônia.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
72
Os membros da tribo Attini apresentam muitas similaridades quanto à
disposição do jardim de fungo nas câmaras. Podem ser encontrados desde
pequenos pedaços de substrato envoltos por fungo, sem haver uma câmara
definida, a jardins laminares pendurados ao teto das câmaras, às raízes de
plantas, ou ainda jardins amorfos apoiados no fundo das câmaras
(LEAL, 1998).
O fato de C. lectus cultivar um fungo miceliforme cujo volume no interior
do ninho é grande e C. transversus cultivar um fungo leveduriforme, o qual
ocupa um pequeno volume no interior do ninho, faz com que haja
possivelmente a necessidade de diferentes estruturas para a nidificação de
cada uma das espécies. Dessa maneira, pode-se supor que a estrutura do
ninho pode estar correlacionada com cada forma de fungo que as formigas
Cyphomyrmex cultivam. Além disso, um conjunto de fatores físicos (tipo de
solo, pluviosidade, temperatura) pode, conseqüentemente influenciar na
estrutura dos ninhos das duas espécies estudadas.
Demografia
O estudo da estrutura populacional é também pioneiro para as duas
espécies.
Devido possivelmente às queimadas periódicas do local de coleta entre o
início e o final das observações, verificou-se uma diminuição na quantidade das
colônias de C. lectus. No final, somente oito colônias puderam ser coletadas, o
que conseqüentemente limitou a análise dos dados demográficos.
Cyphomyrmex lectus possui pequenas colônias (Tab. 6) com menos de
cem operárias em média. Isso corrobora o que já se conhece sobre as outras
espécies do grupo strigatus (WEBER, 1972; FOWLER et al., 1986; LEAL, 1998
e PRICE et al., 2003). A raridade dos sexuados nas colônias poderia estar
relacionada com a sua maturidade e com o período de acasalamento
provavelmente restrito a alguns meses do ano. Uma única colônia de C. lectus
(12,5% do total) apresentou cria. Diversas hipóteses podem ser consideradas
para explicar esse fato. Uma primeira hipótese sobre o pequeno número de
colônias com cria poderia resultar da coleta quase exclusiva de colônias
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
73
jovens. No entanto, constatou-se que a única colônia com cria possuia menos
operárias do que a maioria das outras que não havia cria. Isso significa que
essas últimas são mais velhas e a presente hipótese não está sustentada.
Uma segunda hipótese seria a ocorrência de um artefato de coleta: a cria
mais jovem (ovos e pequenas larvas), caracterizada pelo seu pequeno
tamanho, sua cor similar à do fungo e inteiramente recoberta com tufos de
fungo pelas operárias, não teria sido coletada devido à difícil detecção.
No entanto, constatou-se que, apesar de um cuidado extremo nas coletas,
além dos ovos e das pequenas larvas, nem as grandes larvas e pupas foram
encontradas, descartando assim essa hipótese.
Uma terceira hipótese poderia considerar o fenômeno global de
rareamento das colônias da espécie constatado na área de coleta.
O desaparecimento das colônias poderia ser conseqüência da diminuição da
cria observada na maioria delas. A supressão da cria poderia ter motivos
diversos, tais como doenças ou predação. É possível que, logo antes das
coletas, as colônias de C. lectus sofreram predação massiva por formigas
legionárias subterrâneas. Espécies de Labidus Jurine e de Neivamyrmex
Borgmeier estão localmente presentes (Sébastien LACAU, obs. pess.) e a
predação sobre formigas Attini foi bem documentada por Lapolla et al., (2002).
No entanto, já que sete colônias não tinham nenhuma cria, essa hipótese
implicaria na predação total das mesmas, o que é pouco provável
estatisticamente.
A hipótese mais provável é que a única colônia contendo cria foi coletada
separadamente das primeiras (Tab. 6), considerando que devem existir ciclos
de produção dos imaturos muito marcados no caso de C. lectus na região do
estado de São Paulo. As cinco colônias sem cria foram coletadas em junho,
localmente caracterizado por uma seca muito intensa, associada às
temperaturas mais baixas do ano. Talvez uma produção cíclica de cria
represente uma adaptação da espécie para afrontar condições difíceis.
As colônias apresentaram uma única gine fecundada (cf. § 4.3.1.1) e a
espécie pode ser considerada monogínica.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
74
Ao contrário de C. lectus, C. transversus possui colônias populosas
(Tab. 7), corroborando observações para diversas espécies do grupo rimosus
(PRICE et al., 2003).
O fato que a grande maioria das colônias de C. transversus não
apresentou cria vem principalmente de artefatos de coleta, devido à perda de
material durante a triagem. Apesar do cuidado, os ovos e as jovens larvas se
confundiam facilmente com os grãos de areia, já que algumas delas possuiam
tamanho e cor idêntica. Sobretudo, por razões logísticas evidentes (distância
geográfica do Laboratório, ausência de um lugar onde instalar uma lupa, etc.),
as colônias não puderam ser triadas no mesmo dia em que foram coletadas,
mas somente dois ou três dias depois. Isso provocou notadamente a morte de
uma parte significativa dos imaturos e possilvelmente estes serviram de
alimento para os adultos, uma vez que as colônias se encontravam
estressadas. Por tudo isso, a média, o devio padrão e a amplitude do número
de larvas e pupas foram calculados somente a partir das 12 colônias que
apresentaram cria.
Vinte das 53 colônias de C. transversus apresentaram várias fêmeas
dealadas simultaneamente, sugerindo uma possível poliginia funcional da
espécie. No entanto, verificou-se posteriormente através de dissecações das
fêmeas, a estrita monoginia da espécie (cf. § 4.3.1.2). Possivelmente, algumas
fêmeas não participaram do vôo nupcial e perderam suas asas
secundariamente (cf. § 4.4). Segundo Fowler et al. (1986) e Leal (1998), vários
gêneros de Attini basais apresentam colônias adultas com mais de uma gine
dealada, sem saber se são monogínicas ou poligínicas funcionais. A fundação
das colônias em algumas espécies de Attini é haplometrótica na maioria dos
casos, mas os gêneros Mycocepurus Forel, Trachymyrmex Forel, Acromyrmex
Mayr e Atta Fabricius fundam suas colônias tanto por haplometrose quanto por
pleometrose (FERNÁNDEZ-MARÍN et al., 2004).
A razão sexual (número de machos/número de gines) foi de 0,8 para
C. transversus, o que não corresponde à estratégia reprodutiva clássica,
observada em outras espécies de Attini (KERR, 1961; DIEHL-FLEIG
e LUCHESE, 1992). Apesar disso, observou-se uma grande variação do
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
75
número de sexuados nos ninhos. A sua inexistência pode significar que o vôo
nupcial das colônias ocorreu antes das suas coletas. Os poucos sexuados
(proporcionalmente ao número de operárias) encontrados nas colônias podem
provavelmente significar que, apenas uma parte dos sexuados participou da
revoada ou que eles emergiram depois do vôo nupcial e permanceram na
colônia até a coleta. Os sexuados de C. transversus são produzidos de forma
constante ao longo do ano (NASCIMENTO e DELABIE, 1998), o que pode
explicar a variação observada do número de gines aladas e de machos nas
colônias coletadas. No Panamá, Cyphomyrmex longiscapus revoa em março,
diferenciando-se das outras Attini que revoam em maio-junho, depois das
primeiras chuvas significativas da estação úmida (FERNÁNDEZ-MARÍN et al.,
2004).
Apesar de não ser possível a comparação dos dados demográficos
entre C. lectus e C. transversus, as diferenças demográficas observadas entre
elas resultaram provavelmente de diferenças na biologia e ecologia próprias a
cada uma. No entanto, as características demográficas gerais das duas
espécies comparadas com o que se conhece de outras espécies de
Cyphomyrmex e de outros gêneros de Attini tais como Mycetarotes,
Mycocepurus, Myrmicocrypta Smith, Sericomyrmex ou Trachymyrmex (LEAL,
1998, FERNÁNDEZ-MARÍN et al. 2004) mostram algumas similaridades entre
os dados demográficos absolutos.
1.5. Referências bibliográficas
CAETANO, F.H.; JAFFÉ, K.; ZARA, F. J. Formigas: biologia e anatomia. São
Paulo: Topázio, 2002. p. 131.
DIEHL-FLEIG, E.; LUCCHESE, P.M.E. Nest foundation by Acromyrmex striatus
(Hymenoptera, Formicidae). In: BILLEN, J. (Org.) Biology and Evolution of
Social Insects. Leuven: Leuven University Press, 1992. p.51-54.
FERNÁNDEZ-MARÍN, H.; ZIMMERMAN, J.K.; WCISLO, W.T. Ecological traits
and evolutionary sequence of nest establishment in fungus-growing ants
(Hymenoptera, Formicidae, Attini). Biological Journal of the Linnean Society,
v. 81, p. 39-48, 2004.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
76
FOWLER, H.G.V.; PEREIRA-DA-SILVA, L.C.; SAES, N.B. Population
dynamics of leaf-cutting ants: a brief review. In: LOFGREN, C.S.; VANDER
MEER, R.K. (Org.). Fire ants and leaf-cutting ants: biology and
management. Boulder: Westview Press, 1986. p. 123-145.
GAMBOA, G.J. Ant carrying in the desert leaf-cutter ant Acromyrmex versicolor
versicolor (Pergande) (Hymenoptera: Formicidae). Insects Sociaux, v. 22, p.
75-82, 1975.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge, Massachusetts:
Harvard University Press, 1990. p. 732.
KEMPF, W.W. A revision of the Neotropical fungus-growing ants of the
genus Cyphomyrmex Mayr. Part 1: Group of strigatus Mayr (Hym.,
Formicidae), Studia Entomologica, v. 7, p. 1-44, 1964.
KERR, W.E. Acasalamento de rainhas com vários machos em duas espécies
da tribo Attini (Hymenoptera: Formicoidea). Revista Brasileira de Biologia
v.21, p. 45-48. 1961.
LAPOLLA, J.S.; MUELLER, U.G.; SEID, COVER, M.S.P. Predation by the army
ant Neivamyrmex rugulosus on the fungus-growing ant Trachymyrmex
arizonensis. Insectes Sociaux, v. 49, p. 251–256, 2002.
LEAL, I.R. Ecologia e história natural de formigas Attini em vegetação de
cerrado. 1998. 142 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 1998.
LOPES, B.C. Ecologia comparativa de Acromyrmex striatus (Roger, 1863)
e de Cyphomyrmex morschi Emery, 1887 (Formicidae: Myrmicinae: Attini)
em dunas da Praia da Joaquina. 2001. 191 f. Tese (Doutorado em Ciências
Biológicas) - Instituto de Zoologia, Universidade Estadual de São Paulo, Rio
Claro, 2001.
MAYHÉ-NUNES, A.J. Filogenia de los Attini (Hymenoptera: Formicidae),
un aporte al conocimiento de las hormigas fungívoras. 1995. 274 f. Tese
(Doutorado em Ciências Biológicas) - Instituto de Biologia, Universidade Simon
Bolívar, Caracas, Sartenejas, 1995.
MOURA, J.I.L.; LEITE, J.B.V. Coco. Apresenta informações sobre diversos
aspectos da biologia e do cultivo de Coco nucifera no Brasil. Salvador, 2002.
Disponível em www.ceplac.gov.br/radar/coco.htm. Acesso em: 23 agost. 2006.
MUELLER, U.G.; WCISLO, W.T. Nesting biology of the fungus-growing ant
Cyphomyrmex longiscapus Weber (Attini, Formicidae). Insectes Sociaux, v.
45, p. 181-190, 1998.
MURAKAMI, T.; HIGASHI, S. Social Organization in two primitive attine ants,
Cyphomyrmex rimosus and Myrmicocrypta ednaella, with reference to their
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
77
fungus substrates and food sources. Journal of Ethology, v. 15, p. 17-25,
1997.
NASCIMENTO, I.C.; DELABIE, J.H.C. Calendário de revoadas e ecologia do
vôo de fecundação de Formicidae (Insecta, Hymenoptera) na região de Ilhéus,
Bahia. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 17., 1998, Rio de
Janeiro. Anais do XVII Congresso Brasileiro de Entomologia, Rio de
Janeiro: Universidade Federal do Rio de janeiro, 1998. v. 2, p. 835.
PRICE, S.L.; MURAKAMI, T.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.
Recent findings in fungus-growing ants: evolution, ecology, and behavior of a
complex microbial symbiosis. In: KIKUCHI, T.; AZUMA, N.; HIGASHI, S. (Org.).
Genes, Behaviors and Evolution of Social Insects. Sapporo: Hokkaido
University, 2003. p. 255-280.
RAMOS, L.S.; BUENO, O.C.; DELABIE, J.H.C.; RAMOS, L.S.; LACAU, S.
Dinâmica do forrageamento em condições naturais em Cyphomyrmex
transversus Spinola, 1851 (Myrmicinae: Attini). In: SIMPÓSIO DE
MIRMECOLOGIA, 16., 2003, Florianópolis, Anais do XVI Simpósio de
Mirmecologia, Florianópolis: Universidade Federal de Santa Catarina, 2003.
v.1, p. 281-284.
SALOMON, S.E.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, C.R.; CURRIE, C.R.; PRICE,
S.L.; SILVA-PINHATI, A.C.O.; BACCI Jr., M.; VASCONCELOS, H.L. Nesting
biology of the fungus growing ants Mycetarotes Emery (Attini, Formicidae).
Insectes Sociaux, v. 51, p. 333-338, 2004.
SCHULTZ, T.R.; MEIER, R. A phylogenetic analysis of the fungus-growing ants
(Hymenoptera: Formicidae: Attini) based on morphological characters of the
larvae. Systematic Entomology, v. 20, p. 337-70, 1995.
SCHULTZ, T.R.; SOLOMON, S.A.; MUELLER, U.G.; VIELLESEN, P.;
BOOMSMA, J.J.; ADAMS, R.M.M.; NORDEN, B. Cryptic speciation in the
fungus-growing ants Cyphomyrmex longiscapus Weber and Cyphomyrmex
muelleri Schultz and Solomon, new species (Formicidae: Attini). Insectes
Sociaux, v. 49, p. 331-343, 2002.
SMALLWOOD, J.; CULVER, D.C. Colony movements of some North American
ants. Journal of Animal Ecology, v. 48, p. 373-382, 1979.
SNELLING, R.; LONGINO, J. Revisionary notes on the fungus-growing ants of
the genus Cyphomyrmex, rimosus group. (Hymenoptera: Formicidae: Attini). In:
QUINTERO, D.; AIELLO, A. (Org.). Insects of Panama and Mesoamerica:
selected studies. New York: Oxford University Press, 1992. p. 479-494.
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part II. Nesting habits of
the Bachac (Atta cephalotes). Tropical Agriculture, v. 14, p. 223-226, 1937.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 1 – Arquitetura dos ninhos e estrutura da população
78
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part IV. Key to
Cyphomyrmex, new attine and a new guest ant. Revista de Entomologia, v.
11, p. 406-427, 1938.
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part VI. Additional new
forms. Part V. The Attini of Bolivia. Revista de Entomologia, v. 9, p. 154-206,
1940.
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part VII. The Barro
Colorado Island, Canal Zone, species. Revista de Entomologia, v. 12, p. 93-
130, 1941.
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part VIII. The Trinidad,
B.W.I., Species. Revista de Entomologia, v. 16, p. 1-88, 1945.
WEBER, N.A. The biology of the fungus-growing ants. Part IX. The British
Guiana species. Revista de Entomologia, v. 17, p. 114-172, 1946.
WEBER, N.A. Gardening ants: The attines. Memoirs of the American
Philosophical Society, v. 92, p. 1-146, 1972.
WHEELER, W.M. The fungus-growing ants od North America. Bulletin of the
American Museum of Natural History, v. 23, p. 669-807, 1907.
b
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
82
2 . ECOLOGIA NUTRICIONAL
2.1. Introdução
Há pelo menos 50 milhões de anos, as formigas da tribo Attini
(Formicidae: Myrmicinae) mantêm uma associação mutualística obrigatória
com fungos simbiontes (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990; MUELLER, et al.,
2001; PRICE et al., 2003). Várias hipóteses são conhecidas sobre a história
evolutiva e sobre como surgiu esse comportamento de cultivar um fungo
simbionte na evolução da tribo Attini (WEBER, 1966; WILSON, 1971;
GARLING, 1979; MUELLER et al., 2001 e SÁNCHEZ-PEÑA, 2005).
Para o cultivo do fungo simbionte, as formigas Attini adotaram estratégias
de busca do substrato através do comportamento de forrageamento. Esse
comportamento nos gêneros Atta Fabricius e Acromyrmex Mayr é objeto de
exaustivos estudos, devido ao seu potencial de aplicação em função do
aprimoramento das técnicas de controle (FORTI et al., 1984; BOARETTO et
al., 1999; SANTOS et al., 1999; VITÓRIO e FORTI, 1999; VASCONCELOS,
2002). No entanto, pouco se conhece sobre o comportamento de
forrageamento das Attini basais, especialmente do gênero Cyphomyrmex, uma
vez que elas não causam danos à agricultura. O forrageamento foi analisado
por Leal (1998) para alguns gêneros de Attini basais e por Lopes (2001), que
estudou Cyphomyrmex morschi Emery.
Após a coleta, os substratos trazidos ao ninho são incorporados no fungo
simbionte pelas operárias com cuidados especiais, a fim de que eles não se
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
83
tornem agentes transmissores de microorganismos patogênicos do fungo
(MAYHÉ-NUNES, 1995; LEAL, 1998; LOPES, 2001; RAMOS et al., 2003).
Várias modalidades do comportamento de incorporação foram registradas
para as Attini derivadas e para as basais, no entanto ele é mais conhecido para
as primeiras. Murakami e Higashi (1997) compararam o comportamento de
incorporação do substrato entre Cyphomyrmex rimosus Spinola e
Myrmicocrypta ednaella Mann.
A associação mutualística mantida pelas Attini é composta não somente
pelo fungo simbionte, mas também por um micro-fungo parasita do gênero
Escovopsis (Ascomycota: Hypocreales), assim como por uma bactéria
filamentosa do gênero Pseudonocardia (Actinomyceta) que produz um
antibiótico capaz de inibir os fungos parasitas (CAFARO e CURRIE, 2005).
As bactérias aderidas à cutícula formam um revestimento branco e, segundo o
gênero considerado, são localizadas em diferentes pontos do corpo. Essas
relações que envolvem quatro organismos ao mesmo tempo, isto é, formiga,
fungo simbionte, fungo parasita e bactéria (CURRIE et al., 1999; CURRIE,
2001; PRICE et al., 2003; CURRIE et al., 2006), são muito importantes para
entender melhor uma parte da história evolutiva dessas formigas.
A partir desses fatos objetivou-se nesse capítulo:
Comparar o comportamento de forrageamento e as modalidades de
preparação e incorporação do substrato ao fungo simbionte entre
Cyphomyrmex lectus e Cyphomyrmex transversus;
Estudar a morfologia das pró-pleuras das operárias onde são
concentradas as bactérias simbiontes;
Verificar a eventual existência de comportamentos que favoreçam o
cultivo da bactéria simbionte durante a incorporação do substrato.
2.2. Material e métodos
2.2.1. Cyphomyrmex lectus
O comportamento de forrageamento foi analisado em três colônias
diretamente em seu ambiente natural durante cinco dias consecutivos em junho
de 2005. Os ninhos estudados foram detectados através da procura aleatória
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
84
de operárias forrageadoras, que foram seguidas até a entrada do seu ninho
numa área da UNESP (Rio Claro-SP, Brasil) (cf. § 1.2.1). A marcação dos
ninhos e a identificação taxonômica do material foram idênticas ao estudo do
capítulo 1. O monitoramento das colônias começou antes que as primeiras
operárias iniciassem o forrageamento, nos turnos diurnos e complementando
com 2 horas noturnas. Foram realizados 20 minutos de observações por
colônia, totalizando uma hora para as três colônias observadas, com um
intervalo de aproximadamente uma hora entre cada seção. Durante esse
período foram anotado os horários da saída e do retorno das operárias
forrageadoras, verificando se elas carregavam ou não substratos sólidos.
O sucesso do forrageamento foi avaliado pela fórmula criada: S = [Ec /
(Ec+Es)]*100, onde Ec corresponde ao número de operárias que voltavam para
o ninho com carga, e Es o número de operárias voltando sem carga. O
forrageamento de cada colônia foi exposto na forma de uma regressão linear
que representa seu sucesso nessa atividade. Ele permite classificar idealmente
cada colônia em função desse critério, sendo que o sucesso máximo possível
no forrageamento está expresso pela reta tracejada (Fig. 15C).
Durante o forrageamento, 13 operárias foram seguidas, a fim de medir a
distância máxima percorrida. Durante as observações sobre o forrageamento
da espécie, temperatura e umidade relativa do ar foram medidas, sendo que as
variáveis físicas se mostraram correlacionadas (Fig. 14).
y = -0,009x
2
+ 0,4273x - 4,2008
R
2
= 0,7797
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1
20 22 24 26 28 30
Temperatura (graus ºC)
Umidade do ar
Figura 14. Correlação polinomial entre a temperatura e a umidade relativa do ar em 16/06/2005
durante o monitoramento do forrageamento das colônias de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP,
Brasil).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
85
O comportamento de preparação e incorporação do substrato no fungo
simbionte foi estudado em condições de laboratório em três colônias em julho
de 2005. Elas foram criadas em ninhos artificiais de gesso (17,5 x 10,5 x 1,5
cm) cavados com três câmaras circulares (4 cm de diâmetro, 1 cm de
profundidade), interconectadas por galerias e cobertos com um vidro para
permitir as observações etológicas. O meio externo para o forrageamento das
operárias foi constituído por vasilhas plásticas (17,5 x 10,5 cm; altura 4,3 cm)
tampadas. As colônias foram alimentadas a cada dois dias e os substratos
selecionados e oferecidos foram sementes de gramínea Chloris radiata, fezes
de ninfas de bicho-pau (Insecta: Phasmida), larvas de Tenebrio sp. (Insecta:
Coleoptera) desidratadas e trituradas, farinha de milho (Zea mays L.) e mel de
abelha (Insecta: Hymenoptera) diluído em água. A água foi oferecida em um
chumaço de algodão periodicamente hidratado, o que permitiu manter uma
umidade controlada dentro da vasilha. A limpeza dos ninhos foi realizada a
cada dois dias.
Para a análise dos comportamentos, as colônias foram alimentadas com
sementes de Chloris radiata (Gramineae), medindo 1mm de comprimento.
Além de essa semente ser um dos substratos bem aceito por C. lectus, foi
também o mais adequado para o estudo, sobretudo por ser natural, pela sua
coloração e pelo seu tamanho, os quais facilitaram as observações
comportamentais. As observações foram feitas com o auxílio de uma micro-
câmera, modelo VPC 1100, conectada a uma unidade de controle para os
ajustes necessários de gravação. As imagens foram gravadas em fitas de
vídeo, aparelho Recorder VR 455, VHS, acoplado a um televisor e a um
estereomicroscópio Leica. Quando não foi possível identificar o comportamento
realizado pelas formigas através do equipamento de gravação, foi utilizado
unicamente o estereomicroscópio em conjunto com uma luminária de luz fria.
Para cada colônia foram utilizadas dez sementes de Chloris radiata. Os
comportamentos foram observados desde o momento em que uma operária
coletava o substrato na parte externa do ninho até a sua completa incorporação
no fungo simbionte. Duas horas de observações preliminares para cada colônia
foram realizadas a fim de caracterizar todos os comportamentos.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
86
Para observar as características morfológicas das sementes incorporadas
ao fungo, cinco delas foram fixadas numa solução de Dietrich para servir de
testemunho; cinco foram oferecidas às formigas e fixadas logo após o início da
sua preparação; cinco foram fixadas logo depois da incorporação dos tufos de
fungo, cinco depois de 24h e as últimas cinco 48h após o completo
processamento.
Numa terceira etapa, outro experimento relacionado com o substrato foi
realizado, a fim de observar parcialmente como se deu o desenvolvimento do
fungo e qual o futuro destino das sementes incorporadas. Para isso, os ninhos
artificiais foram limpos. Um total de 100 sementes de Chloris radiata foi
oferecido e observado durante cinco dias consecutivos.
Dez operárias foram fixadas no etanol (80%), para o estudo morfológico
das pró-pleuras. Posteriormente, o mesossoma foi separado da cabeça e do
metassoma e as pró-pleuras foram isoladas. Uma parte das peças foi
mergulhada num banho de éter (12 horas) para eliminar as gorduras e os
hidrocarbonetos cuticulares. O material foi posteriormente seco (15 min) antes
de ser mergulhado num produto amoníaco (¼ detergente – ¾ água destilada)
durante 1 a 2 horas. Em seguida, as pró-pleuras foram limpas 3 a 4 vezes com
água destilada. Elas foram depois secas numa estufa a 40°C (12 horas).
Uma vez limpas, foram coladas em ‘stubs’ metálicos (pequenos tubos de
metal), com o auxílio de uma fita adesiva dupla-face. A outra parte das pró-
pleuras dissecadas foi colada diretamente nos stubs sem ter recebido nenhum
tratamento, a fim de poder comparar a morfologia das pró-pleuras “limpas” com
as “sujas”. A fim de melhorar a condutividade eletrônica das amostras
metalizadas, uma minúscula gota de carbono coloidal foi eventualmente
depositada em contato com a base das peças. Posteriormente, elas foram
metalizadas por 35 segundos em Ar. A metalização foi realizada em atmosfera
de argônio (0,15 atm), com uma tensão de 1,1 kV entre os eletrodos a uma
intensidade de 40 mA. As microfotografias foram feitas em parte no Laboratório
de Microscopia do Instituto de Biologia da UNESP (Rio Claro-SP, Brasil), com
um aparelho PHILIPS SEM-505. O material também foi analisado no Serviço
de Microscopia Eletrônica do Muséum National d’Histoire Naturelle de Paris
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
87
(MNHN, França), com um aparelho JEOL JSM-840. A última parte das pró-
pleuras dissecadas foi tratada dentro de uma solução quente de ácido láctico
(80°C, 12 h). Esse processo permitiu eliminar os tecidos moles internos não
quitinosos e de clarear a cutícula. Após esse tratamento, as pró-pleuras foram
lavadas com etanol 92°. As peças foram examinadas no ácido láctico, entre
lâminas cavadas e lamínulas, com auxílio de um estereomicroscópio Olympus
SZ40 (aumento 100x e 400x). As microfotografias foram feitas no Laboratório
de Mirmecologia (Ilhéus-BA, Brasil) com uma câmara numérica SONY MVC-
CD 300 acoplada a uma ocular do microscópio.
O protocolo de preparação e metalização seguido para a observação da
segunda etapa das características morfológicas das sementes incorporadas ao
fungo foi idêntico ao do estudo das pró-pleuras. Elas foram observadas em
Microscopia Eletrônica de Varredura do Departamento de Biologia da UNESP.
2.2.2. Cyphomyrmex transversus
O comportamento de forrageamento foi analisado em cinco colônias
durante cinco dias consecutivos em maio de 2003. Os ninhos estudados foram
encontrados sob cocos secos em Ponta da Tulha (Ilhéus-BA, Brasil) (cf.
§ 1.2.2). As observações foram realizadas diariamente e iniciadas, na maioria
das vezes, quando as operárias já estavam forrageando. Foram necessários 20
minutos de observações para as cinco colônias. O monitoramento individual
das operárias forrageadoras foi idêntico ao de C. lectus e 10 delas foram
seguidas durante o forrageamento, a fim de medir a distância máxima
percorrida. O sucesso do forrageamento foi avaliado da mesma forma do que
para C. lectus.
O comportamento de preparação e incorporação do substrato no fungo
simbionte foi estudado em 3 colônias em outubro de 2005. Elas foram criadas
em ninhos artificiais de gesso (10 x 13,5 x 1,5 cm) cavados com seis câmaras
circulares (1,5 cm de diâmetro e 0,3 cm de profundidade) também recobertos
por vidro. As modalidades de criação, de observações dos comportamentos
e de transformação morfológica das sementes de Chloris sp. são idênticas às
de C. lectus. Também, as pró-pleuras das operárias foram preparadas e
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
88
observadas em Microscopias de luz e Eletrônica de Varredura, segundo o
mesmo protocolo que C. lectus.
2.3. Resultados
2.3.1. Dinâmica do forrageamento em condições naturais
2.3.1.1. Cyphomyrmex lectus
O monitoramento das colônias era iniciado a partir das 8:00h. Observou-
se freqüentemente que o forrageamento começava simultaneamente nas três
colônias. O orifício de entrada do ninho era obstruído durante a noite com
sementes de gramíneas (Fig. 9B) ou grãos de argila. Na maioria das vezes,
aproximadamente às 8:00h, o ninho era aberto pelas operárias que
empurravam as sementes ou os grãos com a região frontal da cabeça.
Verificou-se que as primeiras operárias que saíam do ninho caminhavam
alguns centímetros e voltavam para o seu interior. Outras operárias saíam do
ninho carregando sementes secas ou grãos de argila que eram depositados
aleatoriamente próximos da entrada (cf. § 1.3.1.1).
A área de forrageamento distribuiu-se em todas as direções radialmente
ao ninho. Não foi verificado o seu modo de orientação. Ao saírem do ninho, as
forrageadoras se afastavam dele à procura de substratos, arrastando o ápice
do gáster no chão, depositando aparentemente um marcador químico.
No entanto, nunca foi observado recrutamento por parte das operárias
forrageadoras e o forrageamento foi individual.
A espécie forrageia segundo um padrão de atividade diurno (Figs. 15A-B)
e foi verificado que não existe forrageamento noturno. Dois picos de
forrageamento foram observados, sendo que o primeiro ocorreu entre 8:00h
e 11:00h, diminuindo bruscamente às 12:00h, cessando qualquer atividade até
13:00h (Fig. 15B), sem que houvesse o fechamento do orifício de entrada do
ninho. O segundo pico foi observado entre 14:00h e 18:00h, diminuindo de
forma regular a partir das 16:00h e cessando das 17:00h até às 18:00h
(Figs. 15A-B). A partir das 18:00h, houve o fechamento da entrada do ninho.
No início da atividade de forrageamento, o número de operárias que
saíam do ninho foi maior que o de entrada (Figs. 15A-B). No entanto, o maior
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
89
número de saídas foi compensado pelas observações freqüentes de entradas
no período da tarde, entre 15h e 16:00h (Fig. 15B).
0
5
10
15
20
25
30
7*8
8*9
9*10
10*11
11*12
12*13
13*14
14*15
15*16
16*17
17*18
18*19
Horário
Ocorrências
Saídas
0
5
10
15
20
25
30
7*8
8*9
9*10
10*11
11*12
12*13
13*14
14*15
15*16
16*17
17*18
18*19
Horário
Ocorrências
Entradas
Figura 15. Estudo do forrageamento das operárias de Cyphomyrmex lectus
(Rio Claro-SP, Brasil). A: média diária de saídas em três formigueiros nos cinco dias de
observações (cada dia é representado por uma tonalidade de cinza diferente). B: média diária de
entradas em três formigueiros nos cinco dias de observações. C: sucesso do forrageamento pelas
operárias voltando para a colônia com algum tipo de carga sólida (cada colônia é representada
por uma figura geométrica).
B
A
0
10
20
30
40
50
60
70
80
0 20406080
Total de observações
Forrageamentos bem-
sucedidos
C
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
90
Comparando o número de operárias que voltavam com carga para o
ninho e o número total de operárias voltando (com carga ou não), observou-se
que o forrageamento foi relativamente bem sucedido (Fig. 15C).
Constatou-se que não houve relação entre temperatura e atividade de
forrageamento (Fig. 16A). Não foi registrada atividade de forrageamento para
temperaturas inferiores a 22°C e superiores a 30°C. No entanto, notou-se que
o forrageamento foi mais intenso a 27°C em que foram observadas
aproximadamente 25 operárias em atividade. Também, não foi observada
relação entre a temperatura e a distância máxima de forrageamento (Fig. 16B).
Da mesma maneira, a umidade relativa do ar não explica a atividade de
Figura 16. Correlação entre temperatura, atividade e distância máxima de forrageamento das
operárias de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil). A: relação entre a temperatura e a
atividade de forrageamento (a reta tracejada representa o limite pressuposto acima do qual não
ocorre atividade de forrageamento). B: relação entre a temperatura e a distância máxima de
forrageamento.
B
A
y = 4x - 82
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
20 22 24 26 28 30 32
Temperatura (graus ºC)
Atividade das formigas
Saídas
Entradas
y = 1,1315x + 11,206
R
2
= 0,0107
0
20
40
60
80
100
120
140
20 22 24 26 28 30 32
Temperatura (graus °C)
Distância individual d
e
forrageamento
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
91
Da mesma maneira, a umidade relativa do ar não explica a atividade de
forrageamento da espécie (Fig. 17A; r² saídas = 0,03 e r² entradas = 0,10). Não
houve convergência entre os valores encontrados e as atividades de
forrageamento das formigas. No entanto, houve uma tendência para o aumento
do forrageamento com 90% de umidade relativa, em que se observaram mais
de 25 operárias em atividade. Não foi registrado forrageamento com uma
umidade relativa do ar inferior a 50% ou superior a 90%. Também, não houve
relação entre a umidade do ar e a distância individual de forrageamento (Fig.
17B).
Figura 17. Correlação entre a umidade relativa do ar, atividade e distância máxima de
forrageamento das operárias de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil). A: relação entre a
umidade relativa do ar e a atividade de forrageamento (a reta tracejada representa o limite
pressuposto acima do qual não ocorre atividade de forrageamento). B: relação entre a umidade
relativa do ar e a distância máxima de forrageamento.
A
B
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0,2 0,4 0,6 0,8 1
Umidade do ar
Atividade das formigas
Saídas
Entradas
y = 39,474x - 9,9211
y = -11,04x + 49,818
R
2
= 0,0023
0
20
40
60
80
100
120
140
0,5 0,7 0,9
Umidade do ar
Distância individual d
e
forrageamento
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
92
A distância média de forrageamento foi de 39,85 ± 29,49 cm (min: 2,5 cm;
máx: 120cm). Os substratos recolhidos pelas operárias foram basicamente
fezes de insetos e sementes de gramíneas, os quais estavam disponíveis após
algumas semanas da queimada da área. No entanto, ao examinar o fungo
simbionte ficou claro que a espécie utiliza outros tipos de substratos
disponíveis no ambiente, como por exemplo, cascas de sementes, flores de
gramíneas e fragmentos de exoesqueletos de formigas, cupins e outros
insetos.
2.3.1.2. Cyphomyrmex transversus
O monitoramento das colônias foi iniciado, quando possível, a partir das
8:00h, sendo que as cinco colônias não iniciaram a atividade de forrageamento
simultaneamente como em C. lectus. A presença do coco sobre o ninho limitou
a observação dos comportamentos. Dessa maneira, não foi possível verificar
os comportamentos anteriores ao forrageamento, como ocorreu com C. lectus.
Por isso, não foi encontrado nenhum orifício ou fenda de entrada do ninho
acompanhado pelo seu fechamento e pela sua abertura. Somente em algumas
colônias foi possível observar as operárias trazendo grãos de areia entre as
mandíbulas e os depositando ao redor do coco.
No início da atividade de forrageamento propriamente dito, as operárias
que saíam, se afastavam do ninho, individualmente. Como em C. lectus, as
forrageadoras marcavam quimicamente a entrada do ninho ao saírem e depois
se afastavam completamente do ninho individualmente à procura do substrato.
Não foi verificado o seu modo de orientação.
Observou-se que o número de operárias que saíam do ninho tanto nos
períodos iniciais, quanto nos períodos finais do forrageamento foi menor que o
de entrada (Figs. 18A-B). A espécie forrageia individualmente durante todo o
dia. Porém devido à ausência de observações noturnas, não se pôde afirmar
qual era seu verdadeiro padrão de atividade (Figs. 18A-B). A área de
forrageamento da espécie distribuiu-se também em todas as direções,
radialmente ao ninho e não houve o recrutamento por parte das operárias
forrageadoras.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
93
Saídas
0
5
10
15
20
9*10 10*11 11*12 12*13 13*14 14*15 15*16 16*17
Horário
Ocorrências
Entradas
0
10
20
30
40
50
9*10 10*11 11*12 12*13 13*14 14*15 15*16 16*17
Horár io
Ocorrências
B
C
A
0
10
20
30
40
50
60
0 102030405060
Total de observações
Forrageamentos bem
-
sucedidos
Figura 18. Estudo do forrageamento das operárias de Cyphomyrmex transversus
(Ilhéus-BA, Brasil). A: média diária de saídas em cinco formigueiros nos cinco dias de
observações (cada dia é representado por uma tonalidade de cinza diferente). B: média diária de
entradas em cinco formigueiros nos cinco dias de observações. C: sucesso do forrageamento
pelas operárias voltando para a colônia com algum tipo de carga sólida (cada colônia é
representada por uma figura geométrica).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
94
Foi observado um pico de forrageamento das 14:00h às 15:00h
diminuindo de forma regular até às 17:00h (Fig. 18 B).
O forrageamento foi bem sucedido, da mesma forma que em C. lectus
(Fig. 18 C). Não foi possível verificar uma eventual relação entre a atividade de
forrageamento da espécie com a temperatura e com a umidade relativa do ar,
devido ao pequeno número de observações disponíveis. A distância média de
forrageamento foi de 74 ± 56,11 cm (min: 20; máx: 310cm).
Na busca do substrato para o fungo, as operárias recolheram fragmentos
de vegetais caídos em estado parcial de decomposição, sementes de
gramíneas e também muitas carcaças (Fig. 13 A) e fezes de insetos e de aves.
2.3.2. Preparação e incorporação do substrato
Os comportamentos de preparação e incorporação do substrato no
jardim de fungo implicaram na realização seqüencial variável de uma série de
13 comportamentos básicos para C. lectus (48h de filmagens e um total de
1.898 atos registrados) (Fig. 19) e para C. transversus (51h de filmagens
e 2.633 atos registrados) (Fig. 24).
O tempo médio desse comportamento nas três colônias estudadas de
C. lectus foi de 45,9 ± 11,2 minutos para cada semente incorporada.
Em C. transversus o tempo médio foi de 43,1 ± 9,9 minutos. A seqüência dos
comportamentos se iniciou a partir da coleta das sementes de gramíneas pelas
operárias forrageadoras.
2.3.2.1. Cyphomyrmex lectus
Inicialmente, as sementes que serviram de substrato para o fungo foram
coletadas pelas operárias forrageadoras, transportadas para dentro do ninho e
imediatamente depositadas na primeira câmara, na galeria de entrada ou
foram repassadas (RE) para outras operárias. As formigas que se
encontravam no interior do ninho encarregavam-se de depositar as sementes
em um local mais adequado, geralmente sobre o fungo. As operárias
forrageadoras que entravam com a semente e não a depositava na entrada ou
na câmara do ninho eram abordadas por outras formigas e o substrato era
retirado das suas mandíbulas.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
95
A partir do depósito da semente sobre o fungo, iniciou-se um intenso
comportamento de “lambidas” (LA: 31,66%) (Fig. 23) no substrato que
representou a maior freqüência entre todos os comportamentos de preparação
da semente por C. lectus (Fig. 20C). Ele foi caracterizado por movimentos
simultâneos da glossa de trás para frente da semente. Ao mesmo tempo em
que as formigas lambiam a semente, também tentavam retirar alguns tricomas
da sua superfície com o auxílio do aparelho bucal, porém sem muito sucesso.
A “prensagem” (PR: 9,85%) (Fig. 23) do substrato foi uma observação original
para o gênero e se caracterizou por movimentos de fechar e abrir as
mandíbulas de cima para baixo, na região das bordas da semente, provocando
a sua compressão. A eliminação do líquido fecal no substrato foi observada em
apenas duas ocasiões (ELF: 0,11%) (Fig. 23). Esse líquido possui uma cor
transparente e foi geralmente adicionado pelas formigas em alguns pontos
aleatórios do fungo sempre durante e após o seu desenvolvimento (Fig. 20E).
Para a sua deposição, as operárias flexionavam o gáster sob o corpo,
liberando uma gota do líquido fecal, semelhante à C. transversus, como
observado na Fig. 27F.
Após a preparação parcial, a semente foi abandonada pela operária
durante algum tempo, enquanto várias outras formigas passavam próximas a
ela e realizavam o comportamento de antenação (AN: 18,55%) (Fig. 23), se
afastando em seguida (Fig. 20 B). Durante todo esse processo, a semente foi
transportada pelo menos três vezes de um lugar para outro até ser totalmente
acomodada sobre o fungo (TR: 3,11%) (Fig. 23). A partir desses
comportamentos realizados no substrato, as operárias iniciaram o último passo
de todo o processo: a incorporação do substrato no fungo simbionte
caracterizada pela deposição de tufos de fungo na semente (CT: 19,13%) (Fig.
23). Com o auxílio das mandíbulas, as operárias retiravam pequenos pedaços
de fungo já desenvolvidos (Figs. 20D e F). Com os primeiros pares de pernas,
as formigas comprimiam o tufo até fixá-lo completamente sobre a superfície da
semente. Observou-se que na espécie foram precisos, em média, 12 tufos de
fungo para que a semente ficasse parcialmente coberta.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
96
8. Prensagem no
substrato (9,85%)
2. Transporte do
substrato para
dentro do ninho
5. Depósito do
substrato no fungo
6. Lambidas no
substrato (31,66%)
3. Depósito do
substrato na câmara
11. Antenação no
substrato (18,55%)
10. Abandono do
substrato
13. Depósito de tufos
de fungo no
substrato (19,13%)
4. Repasse do
substrato para as
operárias (3,32%)
1. Coleta do
substrato
9. Eliminação de
líquido fecal no
substrato (0,11%)
6. Lambidas no
substrato (31,66%)
12. Transporte do
substrato no interior
do ninho (3,11%)
7. Autolimpeza
(14,28%)
Comportamentos
não quantificados
Comportamentos
quantificados
(% relativa de cada
comportamento em
comparação com os
demais)
Figura 19. Diagrama dos atos comportamentais de preparação e incorporação do substrato em
três colônias de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
97
O comportamento de autolimpeza (AL: 14,28%) foi geralmente
observado após cada comportamento de preparação e incorporação do
substrato no fungo (Fig. 23). A partir da fixação dos tufos de fungo no substrato
incorporado, observou-se que, durante aproximadamente uma semana, os
tufos se desenvolveram e cobriram toda a semente. As operárias, por sua vez,
continuaram as inspeções com antenações (Fig. 20A), lambidas
e deposições de líquido fecal sobre o fungo já desenvolvido.
A comparação da morfologia das sementes que foram gradualmente
assimiladas pelo fungo mostrou uma transformação gradual ao longo do
tempo. Inicialmente, a semente estava protegida por um fino pericarpo
apresentando exteriormente numerosas faixas longitudinais de tricomas
(Figs. 21 A-B).
À medida que as operárias lambiam e prensavam a semente, o pericarpo
afastou-se, expondo gradualmente uma parte dela que se encontrava repleta
de pontos enfileirados longitudinalmente (Fig. 21C). Após a completa
incorporação, observaram-se vários tufos de fungo colocados na semente
pelas operárias. Esses tufos cobriram a semente parcialmente e
permaneceram ainda soltos na sua superfície.
Verificou-se que, 24h após a incorporação, as hifas do fungo começaram
a se espalhar, tomando toda a superfície da semente (Fig. 21D). Após 48h, o
fungo se apresentou ainda mais desenvolvido sobre o substrato (Fig. 21E).
As 100 sementes oferecidas para as operárias, no intuito de verificar o
seu destino no interior do ninho, foram incorporadas e permaneceram entre o
fungo por longo tempo (mais de um mês). Quando elas se tornaram exauridas
(Fig. 20G) foram retiradas do jardim de fungo e depositadas no lixo do ninho.
Figura 20 (página seguinte). A-H: comportamentos de incorporação do substrato no fungo
simbionte por operárias de Cyphomyrmex lectus. A: antenação do fungo. B-D: preparação de
sementes de Gramineae. B: antenação. C: lambidas. D: extração de tufos de fungo. E: gotas de
líquido fecal depositadas sobre o fungo. F: colocação de tufos de fungo sobre uma semente de
Gramineae (operária com cabeça frontal). G: aspecto das sementes exauridas. H: incorporação de
semente e de farinha de milho e limpeza do ninho. I: vista ventral de uma operária mostrando a
bactéria simbionte, de coloração branca na pró-pleura.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
98
A
D
H
C
GB
F
E
I
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
100
Figura 21. Sementes de Chloris radiata (Gramineae) incorporadas no fungo por Cyphomyrmex
lectus. A: semente intacta (substrato não preparado). B: idem, detalhe. C: semente parcialmente
incorporada. D: semente com 24h de incorporação. E: semente com 48h de incorporação.
A
E
C
D
B
Tufo de fungo
miceliforme
Tricomas
da semente
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
102
Figura 22. Pró-pleura de uma operária de Cyphomyrmex lectus. A: vista esquerda. B: detalhe das
bactérias. C: bactérias filamentosas. D: detalhe do tegumento.
E-G: pró-pleura sem bactéria com detalhes das cavidades.
A
F
C
D
B
G
E
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
104
O comportamento de trofalaxia estomodeal entre os adultos da colônia
não foi observado em C. lectus, porém a trofalaxia proctodeal de larva para
adultos foi bastante freqüente (cf. § 4.3.2.1).
O estudo morfológico das pró-pleuras das operárias realizado com auxílio
da microscopia eletrônica de varredura revelou a presença de uma densa
camada filamentosa branca de bactérias recobrindo inteiramente esse esclerito
(Figs. 20I e 22 A-C).
O exame realizado em microscopia de luz mostrou que na quase
totalidade da superfície externa das pró-pleuras, a cutícula possui inúmeras
pontuações impressas no centro com uma discreta elevação (Figs. 22 E-G).
Entre cada pontuação, encontraram-se algumas cavidades que apresentavam
uma seta simples e centralizada. Tais setas eram finas, levemente curvadas e
pontiagudas no seu ápice. Outras cavidades se apresentavam com uma
pequena dobra central. Apesar de muitas observações dos comportamentos
durante a preparação do substrato, não foi possível observar nenhum
comportamento relacionado com a presença das bactérias simbiontes como
por exemplo, esfregar as pró-pleuras nas sementes antes de incorporá-las.
2.3.2.2. Cyphomyrmex transversus
Observações de C. transversus revelaram que a semente foi
primeiramente coletada e transportada para o interior do ninho por uma
operária forrageadora (Fig. 27A). A partir do momento em que a operária
entrava no ninho com o substrato entre as mandíbulas, outras operárias que se
encontravam no seu interior iniciavam “antenações” (AN: 12,46%) e “lambidas”
(LA: 42,88 %) na superfície do substrato (Figs. 27B e D), sendo estes os dois
comportamentos mais freqüentes (Fig. 23). O comportamento de lamber foi
similar ao descrito para C. lectus. Às vezes, a operária que estava praticando
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
105
as lambidas na semente tentava retirar os tricomas desta com o auxílio do aparelho
bucal, mas também sem sucesso.
Em algumas observações as sementes de gramíneas transportadas foram
repassadas (RE: 2,43%) (Fig. 23) para outras operárias que se encontravam no
interior do ninho. Esse comportamento de repassar o substrato para outras
operárias se constituiu numa observação original para a espécie. A semente foi
transportada (TR: 0,27%) (Fig. 23) de um local para outro no interior do ninho,
depositada sobre o fungo e muitas lambidas foram ainda realizadas sobre ela.
Os comportamentos de prensagem (PR: 4,75%) (Fig. 23) e eliminação do
“líquido alimentar” (ELA: 3,61%) (Fig. 23) também foram destacados como original
para essa espécie. A “prensagem” da superfície e das bordas da semente ocorria
quando uma operária “lambia” o substrato já encontrado sobre o fungo. Outras
formigas depositavam sobre a semente uma gota de “líquido alimentar”. Para a
deposição desse líquido sobre o substrato, as operárias abriam as mandíbulas e
imediatamente expeliam uma gota transparente (Fig. 27C). Em alguns momentos as
operárias eliminavam esse líquido e logo após o ingeriam (IL: 6,30%) (Fig. 23).
Outras operárias também deglutiam o “líquido alimenta”, geralmente quando o
encontravam sobre a semente.
A eliminação de líquido fecal (ELF) no substrato representou 7,14% dos
comportamentos (Fig. 23). Contrário ao “líquido alimentar”, o líquido fecal foi
identificado como uma substância de coloração marrom, eliminado através do ânus
da formiga (Fig. 27F). Após esse comportamento, as operárias, geralmente faziam a
limpeza do corpo e principalmente do ânus (AL: 9,76%) (Fig. 23). Outro
comportamento original para o gênero correspondeu ao umedecimento e dispersão
(UD: 10,41%) (Fig. 23) dos nódulos de fungo sobre a semente. A formiga umedecia
com a saliva cada nódulo com o auxílio do primeiro e do segundo par de pernas em
movimento circular, concomitantemente com as lambidas (Fig. 27E).
Algumas vezes, observou-se que as operárias cortavam um nódulo de fungo
em pedaços menores para cobrir a semente. Na maioria das vezes, antes das
operárias cobrirem a semente com o fungo, outras sementes de Chloris sp. foram
adicionadas sobre aquelas já preparadas, iniciando novamente todo o processo.
Foram precisos, em média nove nódulos (Figs. 25 A-C) ou pedaços dos nódulos de
fungo, para que a semente fosse totalmente coberta. Após o término da
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
106
incorporação da semente, muitas operárias continuaram umedecendo os nódulos de
fungo com a saliva, com o líquido fecal e com o “líquido alimentar”.
Foi observado o comportamento de trofalaxia estomodeal (Figs. 26A-B)
e raramente o de trofalaxia proctodeal entre adultos e larvas da colônia.
As freqüências dos comportamentos de preparação e incorporação dos
substratos no fungo simbionte de C. lectus e de C. transversus, foram sintetizadas
na figura 23 e comparadas estatisticamente na tabela 8.
Tabela 8. Freqüência comparada dos comportamentos de incorporação do substrato no fungo
simbionte por Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil) e Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA,
Brasil). (Teste U de Mann-Whitney, p< 0,05). RE (repassar o substrato),
LA (lamber), PR (prensar), TR (transportar), AN (antenar), AL (autolimpeza), ELF (eliminar líquido
fecal).
RE LA PR TR AN AL ELF
Valor de U
3,0000 1,0000 4,0000 0,0000 4,0000 3,0000 0,0000
Valor de P
0,5065 0,1266 0,8272 0,0463 0,8272 0,5126 0,0463
A análise comparada da morfologia das sementes, não revelou nenhum
processo seqüencial de transformação estrutural ao longo do tempo (Figs. 28 A-F).
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
RE
LA
PR
TR
AN
CT
SG
ELA
ELF
UD
IL
Comportamentos
Freqüência relativa (%
)
Cyphomyrmex lectus
Cyphomyrmex transversus
Figura 23. Freqüência relativa comparada dos comportamentos de incorporação do substrato de
Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil) e Cyphomyrmex transversus
(Ilhéus-BA,Brasil). RE (repassar), LA (lamber), PR (prensar), TR (transportar), AN (antenar),
CT (colocar tufos de fungo), AL (autolimpeza), ELA (eliminação de líquido alimentar),
ELF (eliminação de líquido fecal), UD (umedecimento e dispersão) e IL (ingerir líquido).
AL
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
107
Todas as 100 sementes oferecidas para as operárias foram incorporadas no
fungo e, geralmente após 72 h da incorporação todas foram jogadas no lixo do
ninho.
8. Prensagem no
substrato (4,75%)
2. Transporte do
substrato para
dentro do ninho
4. Lambidas no
substrato (42,88%)
6. Depósito do
substrato no fungo
3. Antenação do
substrato (12,46%)
13. Umedecer e
dispersar os
nódulos de fungo
(
10
,
41%
)
12. Ingerir “líquido
alimentar” (6,30%)
5. Repasse do
substrato para as
operárias (2,43%)
1. Coleta do
substrato
11. Eliminação de
‘líquido alimentar’
no substrato
(
3
,
61%
)
4. Lambidas no
substrato (42,88%)
9. Transporte do
substrato no
interior do ninho
(
0
,
27%
)
7. Autolimpeza
(9,76%)
10. Eliminação de
líquido fecal no
substrato
(
7
,
14%
)
Comportamentos
não quantificados
Comportamentos
quantificados
(% relativa de cada
comportamento em
comparação com os
demais)
Figura 24. Diagrama dos atos comportamentais de preparação e incorporação do substrato em
três colônias de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
108
Figura 25. Morfologia do fungo leveduriforme cultivado por Cyphomyrmex transversus.
A: nódulo de fungo leveduriforme em microscopia eletrônica de varredura. B-C: idem, microscopia
óptica. D-F: detalhe das células do fungo em microscopia óptica.
A
F
E
D
C
B
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
110
O estudo morfológico das pró-pleuras em microscopia eletrônica de varredura
revelou a presença de modificações cuticulares associadas a pontuações brancas
na região da borda mediana (Figs. 29A-B). De forma geral, a cutícula possui
inúmeros relevos em forma de cristas (Figs. 29C-E). A maioria delas é concêntrica,
formando cúpulas circulares, com um diâmetro médio de 12 µm. Cada uma contém
uma grande população de bactérias simbiontes de forma alongada e de
comprimento micrométrico (Figs. 30A-B). As mesmas são responsáveis pela cor
branca das cúpulas. Algumas cúpulas se encontravam parcialmente cheias e outras
totalmente vazias (Figs. 30A-D), permitindo observar os seus fundos que se
apresentavam sistematicamente com uma pequena dobra central (Fig 30D). No
centro de algumas cúpulas menores e mais rasas, observou-se uma seta simples,
fina, levemente curvada e pontiaguda no seu ápice (Fig 30E).
Apesar de muitas observações dos comportamentos durante a preparação do
substrato, não foi possível observar nenhum comportamento relacionado com a
presença das bactérias simbiontes tal como em C. lectus.
Figura 26. Operárias de Cyphomyrmex transversus. A-B: trofalaxia estomodeal
A
B
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Capítulo 2 - Ecologia nutricional
112
Figura 27. Comportamentos de incorporação do substrato no fungo simbionte das operárias de
Cyphomyrmex transversus. A: forrageamento das sementes. B: ato de lamber a semente.
C: adição de líquido alimentar. D: antenação da semente. E: umedecer o nódulo de fungo.
F: adição de líquido fecal por uma gine.
C
E
B
D
F
A
Gota de líquido
alimentar
Gota de líquido
fecal
Antenação
do fungo
Umedecendo
o nódulo do
fungo
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
114
Figura 28. Sementes de Chloris sp. (Gramineae) incorporadas no fungo por Cyphomyrmex
transversus. A: semente intacta (substrato não preparado). B: semente parcialmente incorporada.
C-D: semente com 24h de incorporação. E-F: semente descartada. G: nódulo de fungo. H: detalhe
das células do fungo leveduriforme.
H
G
E
F
C
D
B
1 mm
A
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Capítulo 2 - Ecologia nutricional
116
Figura 29. Pró-pleuras de operárias de Cyphomyrmex transversus. A: pró-pleura completa.
B: pró-pleura esquerda ampliada. C: membrana inter-pleural, vista ventral. D: escultura do
tegumento sem bactérias. E: escultura do tegumento com bactérias
A
D
E
C
B
10
µ
m
10
µ
m
10
µ
m
1 mm
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Capítulo 2 - Ecologia nutricional
118
Figura 30. Pró-pleura de Cyphomyrmex transversus detalhando as cavidades em que se alojam
as bactérias simbiontes. A: cavidade fechada por bactérias. B e C: cavidade com bactérias. D:
cavidade vazia. E: cavidades rasas com uma seta.
A
E
D
C
B
1
µ
m
1
µ
m
10
µ
m
10 µm
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Capítulo 2 - Ecologia nutricional
120
2.4. Discussão
Dinâmica do forrageamento em condições naturais
Foram observadas diferenças marcantes na atividade de forrageamento entre
C. lectus e C. transversus. As operárias de C. lectus apresentaram dois picos de
atividade no forrageamento, paralisando a atividade entre os picos. É possível que a
ausência de vegetação e de ventos no local em que foram realizadas as
observações tenha tornado o ambiente totalmente desprotegido do sol, elevando
assim a temperatura nas horas mais quentes do dia (entre 11:00h e 14:00h) e
diminuindo no final da tarde. Conseqüentemente, apesar de não ter observado uma
relação direta entre temperatura e atividade de forrageamento é de se esperar que
C. lectus tenha utilizado o parâmetro temperatura como pista para iniciar, paralisar e
finalizar seu ciclo diário de forrageamento.
Outra relação com a temperatura diz respeito à atividade de forrageamento e a
distância percorrida pelas operárias de C. lectus. Foi verificado que, aparentemente,
a atividade de forrageamento dessa espécie é maior somente quando a temperatura
alcança 27°C. Por conseqüência, quando a temperatura alcança 30°C, a distância
percorrida pelas operárias para encontrar o substrato é maior.
O aumento do número de forrageadoras de C. lectus (em temperaturas mais
elevadas) originou uma distância individual de forrageamento maior, possivelmente
para melhor explorar os recursos disponíveis, fazendo com que algumas das
operárias necessitassem forragear mais longe para encontrar o substrato.
Por sua vez, C. transversus apresentou um só pico de forrageamento,
diminuindo gradualmente a atividade no final da tarde. Nos dois casos, sugere-se
que os diferentes habitats correlacionados com a temperatura do ar tenham alguma
influência na atividade. Para C. transversus, a proximidade do mar em que brisas
constantes amenizam a temperatura nas horas mais quentes do dia, pode contribuir
para que não haja a paralisação do forrageamento, havendo apenas a sua
diminuição no final da tarde. Conseqüentemente, essa queda pode ter contribuído
também para o decréscimo da atividade de forrageamento. Numa espécie
filogeneticamente próxima, Cyphomyrmex morschi, as suas operárias não são ativas
no período mais quente do dia, com temperaturas acima de 40ºC (LOPES, 2001).
Essa diferença pode estar ligada ao fato de que as duas espécies de Cyphomyrmex
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
121
nidificam em microhabitat diferentes: dunas no caso de C. morschi e zona
sombreada por vegetação rasa em coqueiral para C. transversus. Segundo Leal
(1998), na estação chuvosa-quente algumas colônias de Attini basais também
permaneceram ativas no início da manhã e diminuíram a atividade ao meio-dia,
tornando a aumentá-la no meio da tarde.
Além da temperatura, vários outros fatores podem influenciar tanto positiva
quanto negativamente o padrão ou a taxa de forrageamento das formigas, como por
exemplo: a umidade relativa, a luminosidade, a precipitação, o vento, a pressão
atmosférica (LOPES, 2001), as necessidades do fungo (LEWIS et al., 1974a e b), os
estágios do ciclo da colônia, as interações bióticas com parasitas (FEENER e
MOSS, 1990; BRAGANÇA et al., 1998), as interações com espécies agressivas e a
sobreposição entre áreas de forrageamento (WIRTH et al., 1997). Os ritmos de
atividade diferenciados decorrem então de uma adaptação de cada espécie às
condições do meio onde vivem.
O presente estudo revelou a existência de um comportamento raro entre as
Attini e observado apenas em C. lectus: o fechamento da entrada dos ninhos. Esse
comportamento pode estar diretamente relacionado com a diminuição da
temperatura durante o início da manhã e no final da tarde, com a proteção do ninho
contra predadores ou devido à proximidade dos ninhos da espécie com outras Attini
do local, evitando a invasão.
Para realizar a exploração trófica do meio ambiente, as operárias de C. lectus e
de C. transversus forrageiam solitariamente formando provavelmente trilhas
químicas. Segundo Mayhé-Nunes (1995) o forrageamento solitário pode trazer
vantagens para a colônia, uma vez que as operárias são, ao mesmo tempo,
exploradoras e coletoras. Os padrões de forrageamento mostraram que C. lectus é
diurna. Para C. transversus, isso não pode ser afirmado, devido à falta de
observações noturnas. Apesar disso, pôde-se notar que o forrageamento dessa
espécie diminuiu consideravelmente no final do dia. Esse resultado discorda aos
apurados por Leal (1998), que encontrou um padrão noturno de forrageamento para
outras espécies de Cyphomyrmex estudadas.
Nas duas espécies em questão, o forrageamento foi bem sucedido, ou seja,
mais de 50% das operárias que saiam para forragear chegavam ao ninho com
alguma carga destinada a ser incorporada ao fungo. No entanto, não se pode
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
122
descartar a possibilidade de que as operárias forrageadoras que chegavam sem
carga estivessem transportando líquidos. Como mostrado por Murakami e Higashi
(1997), além das operárias incorporarem esses líquidos coletados no fungo
simbionte, estes também podem ser utilizados como alimento à população do ninho.
Apesar desse estudo não quantificar os substratos utilizados, pôde-se
constatar que as duas espécies utilizam tanto material de origem vegetal quanto de
origem animal. Outras análises relacionadas com o uso de substratos pelas Attini
basais mostraram que os substratos são similares para o gênero, porém o uso de
recursos de origem vegetal é maior que os de origem animal (TORRES, 1984;
WALLER, 1989; MAYHÉ-NUNES, 1995; LEAL, 1998 e LOPES, 2001). Portanto,
torna-se evidente que as espécies de Cyphomyrmex estudadas são ecologicamente
oportunistas, coletando vários tipos de substratos ao redor do seu ninho. Esse
aspecto as torna muito importantes no funcionamento do ecossistema, de uma
maneira que contribuem diretamente para o processo de decomposição da matéria
orgânica e para a ciclagem de nutrientes (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990).
A escolha do substrato coletado no momento do forrageamento pode estar
diretamente relacionada com a estação do ano ou com as condições em que se
encontra o ambiente. Nesse caso, C. lectus utilizou flores de gramíneas, cascas de
sementes e pedaços de exoesqueleto de insetos antes da queimada da área onde
nidificava e, após a mesma, as operárias aproveitaram os substratos que se
encontravam disponíveis, como cascas de sementes parcialmente queimadas e
fezes de insetos e aves. De acordo com Lopes (2001), as colônias de C. morschi
não exibiram mudanças sazonais dos itens forrageados, com exceção do outono e
inverno, enquanto Leal (1998) mostrou que flores e frutos do cerrado são mais
utilizados pelas espécies de Attini basais no período quente e chuvoso e que
sementes e fezes são mais usadas no período frio e seco.
Preparação e incorporação do substrato
Através da comparação do diagrama de seqüência dos comportamentos de
preparação e incorporação das sementes (Figs. 19 e 24) observou-se que dez deles
foram semelhantes, à exceção de: depositar o substrato na câmara do ninho e
abandoná-lo por um tempo (comportamentos não quantificados) e colocar tufos de
fungo no substrato (CT) (comportamento quantificado), que foram encontrados
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
123
apenas em C. lectus. A eliminação do “líquido alimentar” no substrato (ELA), os
comportamentos de ingerir o “líquido alimentar” (IL), umedecer e fazer a dispersão
do fungo no substrato (UD) (comportamentos quantificados) foram encontrados
apenas em C. transversus. As diferenças relacionadas com os comportamentos,
com a seqüência e com as freqüências dos mesmos estão provavelmente ligados
ao grupo de Cyphomyrmex implicado, à espécie de Cyphomyrmex em questão e à
forma do fungo cultivado por cada espécie.
Um comportamento comum às duas espécies de Cyphomyrmex foi o ato de
repassar a semente (RE) para outras operárias que se encontravam no interior do
ninho. Esse ato nunca foi registrado para nenhuma espécie de Attini basal e pode
estar ligado ao polietismo da colônia, baseado na idade dos indivíduos. Pode-se
supor que as operárias mais velhas forrageiem fora do ninho, enquanto as operárias
mais jovens permanecem dentro do ninho sendo freqüentemente responsáveis pela
incorporação do produto da coleta. Segundo Murakami e Higashi (1997), M.
ednaella e C. rimosus desempenham diferentes atividades de acordo com a idade.
As operárias mais velhas fazem o trabalho fora do ninho, coletando o substrato, as
mais jovens cuidam do fungo e da cria, enquanto as operárias de idade
intermediária permanecem no interior do ninho defendendo a colônia e realizando a
trofalaxia.
A freqüência do comportamento de lamber (LA) o substrato foi maior para C.
transversus e também foi o mais utilizado na preparação do mesmo para as duas
espécies. Esse comportamento é considerado o mais importante para as espécies
de Attini derivadas, corroborando os estudos de Quinlan e Cherrett (1977) sobre
Acromyrmex octospinosus (Reich); Diniz (2000) sobre Atta sexdens Forel e Diniz
(2003) sobre Atta laevigata (Smith) e Atta bisphaerica (Forel), e Andrade et al.
(2002) sobre Atta sexdens rubropilosa. Para Hölldobler e Wilson (1990), lamber o
substrato é um comportamento primordial e imprescindível para a sobrevivência de
toda a colônia. É realizado pelas operárias com o objetivo de eliminar impurezas,
como bactérias, nematóides, fungos oportunistas e outros agentes patogênicos do
fungo simbionte, através das enzimas contidas na saliva das formigas (QUINLAN e
CHERRETT, 1977; ANDRADE et al., 2002). Toda essa quantidade de material
removido da superfície do substrato é armazenada na cavidade infrabucal das
formigas (QUINLAN e CHERRETT, 1977; DINIZ, 2000 e 2003).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
124
O comportamento de prensar (PR) a semente nas bordas se constituiu num
ato inédito para o gênero e foi mais freqüente para C. lectus. Ele também faz parte
dos atos comportamentais observados para Atta, com o objetivo de remover a
camada de cera da folha, o que facilita a inoculação das hifas de fungo (ANDRADE
et al., 2002). Além disso, a prensagem pode permitir um maior contato interno da
folha com o líquido fecal, aumentando a eficiência das suas enzimas e auxiliando na
degradação do substrato (DINIZ, 2003). Conseqüentemente, supõe-se que o
comportamento de prensar é utilizado pelas espécies de Cyphomyrmex com o
mesmo objetivo sugerido para o gênero Atta.
A freqüência do comportamento de transporte (TR) da semente dentro do
ninho apresentou diferenças significativas para as espécies (Tab. 8). Isso ocorreu
possivelmente devido à forma do fungo e à sua maior quantidade no ninho de C.
lectus. Por isso, as operárias escolhem o local ideal para o depósito do substrato, a
fim de ocorrer um desenvolvimento eficiente do fungo.
O ato de antenar (AN) o substrato é comum para todas as espécies de
formigas e outros insetos, uma vez que as antenas são os seus principais órgãos
sensoriais. Nelas são encontrados numerosos receptores gustativos, olfativos e
mecano-sensoriais que ajudam na identificação do alimento (FOWLER et al., 1991).
O comportamento de colocar tufos (CT) de fungo na semente foi característico
de C. lectus e pode ser considerado como inédito para o gênero. A similaridade
desse comportamento com Myrmicrocrypta ednaella (MURAKAMI e HIGASHI, 1997)
sugere que ele seja encontrado em todas as Attini basais e em algumas derivadas.
Estudos realizados nesse sentido com Atta (ANDRADE et al. 2002; DINIZ, 2002 e
2003) mostraram igualmente que, após a completa preparação do substrato pelas
operárias, as folhas foram recortadas em pequenos fragmentos e, em seguida foram
depositados tufos de fungo. A eliminação do “líquido alimentar” (ELA) foi observada
primeiramente por Murakami e Higashi (1997) com Cyphomyrmex rimosus; no
entanto, não foi constatada por eles a ingestão do mesmo. Considera-se, portanto,
que a ingestão desse líquido (IL) foi descrita somente para C. transversus.
Depositar esse líquido sobre o substrato pode ser prioritário apenas para as
espécies de Cyphomyrmex do grupo rimosus que cultiva um fungo leveduriforme.
Sugere-se que a porção líquida do fungo ingerida pelas formigas, seja
posteriormente eliminada por elas através da boca. Segundo Bueno (2005), as
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
125
porções sólida e líquida dos alimentos ingeridos pelas formigas possuem dois
caminhos distintos. A porção sólida pode ser retida por dobras cuticulares e
espinhos presentes na cavidade infrabucal e na metade anterior da faringe,
enquanto a porção líquida pode seguir pela faringe, passando pelo esôfago. Esse
líquido é possivelmente rico em substâncias solúveis em água e em enzimas, com
uma forte ação digestiva do substrato, complementando assim a ação do líquido
fecal, como mostrado pelo mesmo autor. Como sugerido anteriormente, esse líquido
pode ser proveniente da mastigação do próprio fungo leveduriforme e sendo assim,
as formigas o ingerem novamente.
O comportamento de eliminar líquido fecal (ELF) no substrato apresentou
diferenças significativas para as espécies (Tab. 8), sendo mais freqüente em
C. transversus. Isso ocorreu, possivelmente, porque a adição do líquido fecal em
C. lectus foi realizada constantemente por essa espécie, porém no decorrer do
desenvolvimento do fungo e não na incorporação do substrato. Esse
comportamento também já foi retratado para as Attini derivadas (MARTIN et al.,
1975; ANDRADE et al., 2002; DINIZ, 2002 e 2003) e apenas para duas espécies de
Attini basais (MURAKAMI e HIGASHI, 1997). Esse líquido possui enzimas
digestivas importantes, como as xilanases e as pectinases produzidas pelo próprio
fungo, os quais são capazes de facilitar a degradação do substrato e enriquecer o
crescimento do fungo (MARTIN et al., 1975; HÖLLDOBLER e WILSON, 1990;
SILVA, 2000 e D’ETTORRE et al., 2002).
Umedecer e dispersar (UD) as massas de fungo foram registradas somente
para C. transversus e ainda não foi descrito para o gênero. Uma vez conhecido que
a água é indispensável para a germinação e o desenvolvimento dos fungos (JOLY e
NICOT, 2002), torna-se evidente que o fungo se aproveite parcialmente da água
contida na saliva das operárias, que lambem a massa fúngica. É também provável
que o umedecimento dos nódulos de fungo facilite a sua fixação aos substratos e ao
processo de degradação pelas enzimas contidas na saliva e no “líquido alimentar e
fecal”. Esse resultado difere dos encontrados por Murakami e Higashi (1997).
Segundo esses autores, C. rimosus transporta os nódulos de levedura para o
substrato fixando-os nas gotas dos “líquidos alimentar e fecal”, sem que os mesmos
passem primeiramente pelo umedecimento com a saliva das formigas.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
126
O comportamento de autolimpeza (AL) foi observado nas duas espécies
estudadas e provavelmente serve para evitar a contaminação do fungo durante o
processo de preparação ou incorporação do substrato. Ele não está totalmente
relacionado com a seqüência comportamental da preparação e incorporação do
substrato, mas pode ser um ato complementar a esse comportamento.
O destino das sementes incorporadas para as duas espécies de Cyphomyrmex
foi o mesmo, ou seja, elas são finalmente depositadas no lixo do ninho e a sua
diferença se resume no tempo em que uma semente permanece incorporada ao
fungo. O longo tempo de permanência da semente no fungo de C. lectus pode está
ligado à necessidade que as hifas do fungo miceliforme têm, para conseguir
capturar os nutrientes encontrados nas sementes e necessários para o seu
desenvolvimento. Para C. transversus supõe-se que as células do fungo
leveduriforme (Figs. 25 D-F e 28 G-H) capturem os nutrientes do substrato através
do auxílio das enzimas dos líquidos fecal e alimentar, quando se observa o pouco
tempo que a semente ficou incorporada. Sendo o fungo um organismo heterótrofo,
ele se nutre dos alimentos dissolvidos por osmose, através da parede celular. Eles
são capazes de explorar o substrato e utilizar principalmente os hidratos de carbono
que são os mais facilmente assimilados (JOLY e NICOT, 2002).
A trofalaxia estomodeal foi verificada somente em C. transversus. Por ter sido
um comportamento observado simplesmente ao acaso, não se pode afirmar que ele
não exista em C. lectus. Esse comportamento se constituiu num canal de troca de
alimento entre os membros da colônia e é a forma mais comum de trofalaxia nas
formigas. Ele ocorre quando um indivíduo adulto regurgita o conteúdo do seu papo,
que é ingerido por outro indivíduo adulto. Ele já foi observado em muitas espécies
de formigas (MURAKAMI e HIGASHI, 1997; DIETEMANN et al., 2002), porém
nunca foi detectado entre as Ponerinae (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990) e nem
em Atta sexdens rubropilosa (ANDRADE et al., 2002 e SCHNEIDER, 2003).
A trofalaxia proctodeal representa também uma maneira rápida de troca de
alimento pelos indivíduos da colônia e será discutido no capítulo 4 (cf. § 4.4).
Apesar da assimilação do substrato pelo fungo poder ser comparada a uma
digestão progressiva, não foram observadas alterações morfológicas significativas
nas sementes. Isso sugere que a incorporação da semente é bem simples quando
comparada com o que ocorre com o gênero Atta (ANDRADE et al., 2002; DINIZ,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
127
2002 e 2003). Provavelmente, a preparação e a incorporação de um substrato
fresco no fungo pelos gêneros derivados necessitem de maiores cuidados,
traduzindo na retirada da camada de cera epicuticular e na danificação da folha pela
prensagem. Como resultado, as formigas obtêm um crescimento mais eficiente do
fungo sobre o substrato. Nas Attini basais, os substratos utilizados provêm de
material orgânico tanto morto quanto vivo, não sendo necessário grandes danos na
semente para que o fungo possa extrair os nutrientes básicos para o seu
desenvolvimento.
Além da aquisição desses comportamentos para tornar estável a manutenção
do fungo, algumas Attini também utilizam bactérias do gênero Pseudonocardia
(CURRIE, 2001; CAFARO e CURRIE, 2005) com a finalidade de proteger o seu
fungo simbionte contra o inimigo natural, o fungo oportunista do gênero Escovopsis.
Esse fungo parasita foi isolado das colônias de Cyphomyrmex longiscapus Weber,
Cyphomyrmex muelleri Schultz e Solomon e Cyphomyrmex costatus Mann, sendo
considerado como um hospedeiro específico do fungo simbionte dessas espécies
(GERARDO et al., 2004).
As bactérias associadas e encontradas em C. lectus e C. transversus são
aparentemente de morfologia distintas (Figs. 22A-C e 30A-B). Os dados
relacionados com a região das pró-pleuras das formigas em que foram encontradas
as bactérias corroboram os estudos apresentados por Currie et al. (1999, 2006).
Para esses autores, dependendo do gênero de formiga, a adesão da bactéria ocorre
em diferentes partes da cutícula. Assim, Myrmicocrypta, Apterostigma e
Mycocepurus possuem a bactéria aderida à pró-pleura enquanto que
Cyphomyrmex, Trachymyrmex e Acromyrmex possuem a bactéria nas placas latero-
cervicais da pró-pleura.
Segundo Currie et al. (2006), o que ajuda a manter as bactérias aderidas à
cutícula das formigas são os tubérculos e fendas presentes e as glândulas que
produzem nutrientes e apóiam o crescimento das bactérias mutualísticas. Sugere-
se, portanto, que a glândula responsável pela manutenção das bactérias esteja
localizada no fundo das cúpulas e das cavidades observadas nas duas espécies de
Cyphomyrmex estudadas e que estas utilizam a bactéria com a mesma finalidade:
proteger a sua principal fonte alimentar.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
128
De uma maneira geral, os comportamentos de preparação do substrato e de
incorporação no fungo foram diferentes entre as duas espécies, assim como para os
comportamentos descritos para as Attini derivadas. Os cuidados com o fungo
simbionte adicionado à existência de uma bactéria protetora, podem representar
passos importantes e esclarecedores sobre a origem e evolução do cultivo do fungo
pelas Attini.
2.5. Referências bibliográficas
ANDRADE, A.P.; FORTI, L.C.; MOREIRA, A.A.; BOARETTO, M.A.C.; RAMOS, V.M.;
MATOS, C.A.O. Behavior of Atta sexdens rubropilosa (Hymenoptera: Formicidae)
workers during the preparation of the leaf substrate for symbiont fungus culture.
Sociobiology, v. 40, p. 1-14, 2002.
BOARETTO, M.A.C.; FORTI, L.C.; BUENO, O.C.; FERNANDES, J.B. Seletividade
de Atta capiguara Gonçalves e Atta bisphaerica Forel, (Hymenoptera: Formicidae)
por iscas granuladas contendo extratos orgânicos de gramíneas forrageiras, em
campo. Naturalia, v. 24: 179-181, 1999.
BRAGANÇA, M.A.L.; TONHASCA JR., A.; DELLA LUCIA, T.M.C. Reduction in the
foraging activity of the leaf-cutting ant Atta sexdens caused by the phorid
Neodohrniphora sp. Entomologia Experimentalis et Applicata, v. 89, p. 305-311,
1998.
BUENO, O.C.B. Alimentação em formigas cortadeiras: subsídios para o controle. In:
SIMPÓSIO DE MIRMECOLOGIA, 17., 2005, Campo Grande. Anais do XVII,
Simpósio de Mirmecologia, Campo Grande: Universidade Estadual de Campo
Grande, 2005. v. 1, p. 39-42.
CAFARO, M.J.; CURRIE, C.R. Phylogenetic analysis of mutualistic filamentous
bacteria associated with fungus-growing ants. Canadian Journal of Microbiology,
v. 51, p. 441-446, 2005.
CURRIE C.R.; SCOTT, J.A,; SUMMERBELL, R.C.; MALLOCH, D. Fungus-growing
ants use antibiotic-producing bacteria to control garden parasites. Nature, v. 389, p.
701-704, 1999.
CURRIE C.R. A community of ants, fungi, and bacteria: a multilateral approach to
studying symbiosis. Annual Review of Microbiology, v. 55, p. 357-380, 2001.
CURRIE, R.C.; POULSEN, M.; MENDENHALL, J.; BOOMSMA, J.J.; BILLEN, J.
Coevolved crypts and exocrine glands support mutualistic bacteria in fungus-growing
ants. Science, v. 311, p. 81-83, 2006.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
129
D’ETTORRE, P.; MORA, P.; DIBANGOU, V.; ROULAND, C.; ERRARD, C. The role
of the symbiotic fungus in the digestive metabolism of two species of fungus-growing
ants. Journal of Comparative Physiology B, v. 172, p. 169-176, 2002.
DIETEMANN, V.; HÖLLDOBLER, B.; PEETERS,
C. Caste specialization and
differentiation in reproductive potential in the phylogenetically primitive ant Myrmecia
gulosa. Insectes Sociaux, v. 49, p. 289–298, 2002.
DINIZ, E.A. Comportamentos de preparação do substrato vegetal e cuidado
com a rainha de Atta sexdens. 2000. 37 f. Trabalho de conclusão de curso
(Graduação em Ciências Biológicas) - Instituto de Biociências, Universidade
Estadual de São Paulo, Rio Claro, 2000.
DINIZ, E.A. Preparação do substrato vegetal para o cultivo do fungo simbionte
em duas espécies de formigas cortadeiras: Atta laevigata (Smith, 1858) e Atta
bisphaerica (Forel, 1908). 2003. 83 f. Dissertação (Mestrado em Ciências
Biológicas) - Instituto de Biociências, Universidade Estadual de São Paulo, Rio
Claro, 2003.
FEENER, D.H. Jr.; MOSS. K.A.G. Defense against parasites by hitchhikers in leaf-
cutting ants: a quantitative assessment. Behavioral Ecology and Sociobiology, v.
26, p. 17-29, 1990.
FORTI, L.C.; SILVEIRA-NETO, S.; PEREIRA-DA-SILVA, V. Atividade forrageira de
Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 (Hymenoptera: Formicidae): fluxo e velocidade
dos indivíduos na trilha, caracterização dos indivíduos na trilha, caracterização dos
indivíduos forrageiros e duração de jornadas de coleta de vegetais. Revista
Brasileira de Entomologia, v. 28, p. 275-284, 1984.
FOWLER, H.G; FORTI, L.C.; BRANDÃO, C.R.F; DELABIE, J.H.C.; VASCONCELOS,
H.L. Ecologia nutricional das formigas. In: PANIZZI, A.R. e PARRA, J.R.P. (Org.)
Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no manejo de pragas. São
Paulo: Manole, 1991. p. 131-223.
GARLING, L. Origin of ant-fungus mutualism: a new hypothesis. Biotropica, v. 11, p.
284-291, 1979.
GERARDO, N.M.; MUELLER, U.G.; PRICE, S.L.; CURRIE, C.R. Exploiting a
mutualism: parasite specialization on cultivars within the fungus-growing ant
symbiosis. Proceedings of the Royal Society of London, v. 271, p. 1791-1798,
2004.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge, Massachusetts: Harvard
University Press, 1990. p.732.
JOLY, P.; NICOT, J. Champignons. Paris: Encyclopédie Universalis, 2002. v. 8, 2
DVD.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
130
LEWIS, T.; POLLARD, G.V.; DIBLEY, G.C. Rhythmic foraging in the leaf-cutting ant
Atta cephalotes (L.) (Formicidae: Attini). Journal of Animal Ecology, v. 43, p. 129-
141, 1974 a.
LEWIS, T.; POLLARD, G.V.; DIBLEY, G.C. Micro-envirnmental factors affecting diel
patterns of foraging in the leaf-cutting ant Atta cephalotes (L.) (Formicidae: Attini).
Journal of Animal Ecology, v. 43, p. 143-153, 1974 b.
LEAL, I.R. Ecologia e história natural de formigas Attini em vegetação de
cerrado. 1998. 142 f. Tese (Doutorado em Ecologia) - Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 1998.
LOPES, B. C. Ecologia comparativa de Acromyrmex striatus (Roger, 1863) e de
Cyphomyrmex morschi Emery, 1887 (Formicidae: Myrmicinae: Attini) em
dunas da Praia da Joaquina. 2001. 191 f. Tese (Doutorado em Ciências
Biológicas) - Instituto de Zoologia, Universidade Estadual de São Paulo, Rio Claro,
2001.
MAYHÉ-NUNES, A. J. Filogenia de los Attini (Hymenoptera: Formicidae), un
aporte al conocimiento de las hormigas fungívoras. 1995. 274 f. Tese
(Doutorado em Ciências Biológicas) - Instituto de Biologia, Universidade Simon
Bolívar, Caracas, Sartenejas, 1995.
MARTIN, M.M.; BOYD, N.D.; GIESELMANN, M.J.; SILVER, R.G. Activity of fecal
fluid of a leaf-cutting ant toward cell wall polysaccharides. Journal of Insect
Physiology, v. 21, p. 1887-1892, 1975.
MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.; ADAMS, R.M.M.; MALLOCH, D.
The origin of the Attini ant-fungus mutualism. The Quarterly Review of Biology, v.
76, p. 169-197, 2001.
MURAKAMI, T.; HIGASHI, S. Social organization in two primitive Attine ants,
Cyphomyrmex rimosus and Myrmicocrypta ednaella, with reference to their fungus
substrates and food sources. Journal of Ethology, v. 15, p. 17-25, 1997.
PRICE, S.L.; MURAKAMI, T.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.
Recent findings in fungus-growing ants: evolution, ecology, and behavior of a
complex microbial symbiosis. In: KIKUCHI, T.; AZUMA, N.; HIGASHI, S. (Org.).
Genes, Behaviors and Evolution of Social Insects. Sapporo: Hokkaido University,
2003, p. 255-280.
QUINLAN, R.J.; CHERRETT, J.M. The role of substrate preparation in the symbiosis
between the leaf-cutting ant Acromyrmex octospinosus (Reich) and its food fungus.
Ecological Entomology, v. 2, p. 161-170, 1977.
RAMOS, L.S.; BUENO, O.C.; DELABIE, J.H.C.; RAMOS, L.S.; LACAU, S. Dinâmica
do forrageamento em condições naturais em Cyphomyrmex transversus Spinola,
1851 (Myrmicinae: Attini). In: SIMPÓSIO DE MIRMECOLOGIA, 16., 2003,
Florianópolis. Anais do XVI Simpósio de Mirmecologia, Florianópolis:
Universidade Federal de Santa Catarina, 2003. v.1, p. 281-284.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 2 - Ecologia nutricional
131
SÁNCHEZ-PEÑA, S.R. New view on origin of Attini ant-fungus mutualism:
exploitation of a preexisting insect-fungus symbiosis (Hymenoptera: Formicidae).
Entomological Society of America, v. 98, n. 2, p.151-164, 2005.
SANTOS, J.F.L.; MOREIRA, A.A.; BOARETTO, M.A.C.; ANDRADE, A.P.P.; FORTI,
L.C.; BUENO, O.C.; FERNANDES, J.B. Seletividade de Atta bisphaerica Forel, 1908
por extratos hexânicos de gramíneas, em laboratório. Naturalia, v. 24, p. 185-187,
1999.
SCHNEIDER, M.O. Comportamento de cuidado da prole da saúva-limão Atta
sexdens rubropilosa Forel, 1908 (Hymenoptera, Formicidae). 2003. 80 f.
Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Instituto de Biociências,
Universidade Estadual de São Paulo, Rio Claro, 2003.
SILVA, A. Participação do fungo Leucoagaricus gongylophorus na pr de
enzimas intestinais da formiga Atta sexdens. 2000. 104 f. Dissertação (Mestrado
em Microbiologia Aplicada) - Instituto de Biociências, Universidade Estadual de São
Paulo, Rio Claro, 2000.
TORRES, J.A. Niches and coexistence of ant communities in Puerto Rico: repeated
patterns. Biotropica, v. 16, p. 284-295, 1984.
VASCONCELOS, H.L. Variação espaço–temporal na atividade forrageira da saúva
(Atta laevigata). Acta Amazonica, v. 32, p. 141-154, 2002.
VITÓRIO, A.C.; FORTI, L.C. Seletividade de gramíneas por Atta capiguara
Gonçalves 1944 (Hymenoptera: Formicidae) em duas épocas do ano e com colônias
de diferentes idades. Naturalia, v. 24, p. 197-199, 1999.
WALLER, D. Size-related foraging in the leaf-cutting ant Atta texana (Buckley)
(Formicidae: Attini). Functional Ecology, v. 8, p. 461-468, 1989.
WEBER, N.A. Fungus-growing ants. Science, v. 153, p. 587-604, 1966.
WILSON, E.O. The insect societies. Cambridge: Belknap Press, 1971, p.548.
WIRTH, R.; BEYSCHLAG, W.; RYEL, R.J.; HÖLLDOBLER, B. Annual foraging of
the leaf-cutting ant Atta colombica in a semideciduous rain forest in Panama.
Journal of Tropical Ecology, v. 13, p. 741-757, 1997.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
134
3. MORFOLOGIA DOS INSTARES LARVAIS
3.1. Introdução
O presente capítulo tem como objetivo estudar, pela primeira vez, a
morfologia externa dos ovos e das larvas de C. transversus e C. lectus.
O reconhecimento dos instares larvais e suas descrições representa
freqüentemente uma etapa primordial para os estudos ecológicos dos insetos
sociais, tal como no estudo do desenvolvimento da colônia por meio de análise
da distribuição da idade (MASUKO, 1990). No presente estudo da bioecologia
de C. lectus e C. transversus, o conhecimento das principais características do
desenvolvimento pré-imaginal representa um pré-requisito para o estudo das
interações comportamentais entre adultos e larvas estudadas no capítulo 4.
O número de ínstares larvais foi estabelecido para as duas espécies; no
entanto, a identidade sexual das larvas não foi considerada. Os resultados
constituem as primeiras informações disponíveis para o gênero Cyphomyrmex.
Os resultados relativos à C. transversus foram publicados na revista
Zootaxa e estão aqui apresentados na forma do artigo no prelo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
135
3.2. Cyphomyrmex transversus
Artigo enviado para publicação na revista Zootaxa
dia 18 de dezembro de 2005.
Aceito para publicação dia 08 de maio de 2006.
(Artigo no prelo)
Description of the immature stages of Cyphomyrmex
transversus Emery (Formicidae: Myrmicinae: Attini), and a
note on their relationship with
the symbiotic fungus.
LUCIMEIRE DE S. RAMOS LACAU
1, 2
, ODAIR C. BUENO
1
,
JACQUES H. C. DELABIE
2
& SÉBASTIEN LACAU
2
1
Centro de Estudos dos Insetos Sociais, IB-UNESP, av. 24-A, 1515, Bela
Vista, Rio Claro, 13506900, São Paulo, Brazil; [email protected];
[email protected]
2
UPA. Laboratório de Mirmecologia, convênio UESC/CEPLAC, km 26 rod.
Ilhéus-Itabuna, 45600-000 Itabuna, Bahia, Brazil; de[email protected]v.br;
slacau@cepec.gov.br
Abstract
The immature stages (eggs and larvae) are described in the ant Cyphomyrmex
transversus Emery for the first time. Morphometric data for the eggs and larvae were
used to establish the number of larval instars and Dyar’s rule was applied to
determine the larval growth rate. We observed that workers of C. transversus have
four instars, while gyne and male larvae have five. The morphology of the C.
transversus larvae agrees perfectly with the Attini diagnosis. The average larval
growth rate is 1.26 in this species. The morphology of each instar is described, and
the major morphological transformations between instars are discussed. The results
confirm that Dyar’s rule is an efficient tool for studying the post-embryonic
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
136
development of ants. Some morphological characteristics of the symbiotic fungus
that covers the eggs and bodies of the larvae and pupae are discussed.
Keywords. - Formicidae, Myrmicinae, Attini, Cyphomyrmex transversus Emery, egg,
larvae, morphology, post-embryonic development, Dyar’s rule, symbiotic fungus,
Basidiomycota, Agaricaceae.
Introduction
The tribe Attini Smith, 1858 (Formicidae: Myrmicinae) includes 13 genera from
which Cyphomyrmex Mayr, 1862 is the second most diversified, with 37 valid species
(Bolton, 1995a; Brown, 2000; Fernández, 2003; see table 1). This genus is
monophyletic (Hölldobler & Wilson, 1990; Mayhé-Nunes, 1995; Schultz & Meier,
1995), but its exact phylogenetic relationship inside the tribe remains unclear
(Schultz & Meier, 1995). All the Cyphomyrmex species known are Neotropical,
except one Neartic (Kempf, 1966 and 1972; Bolton, 1995b).
Two informal species groups are recognized (Kempf, 1964 and 1966): the
strigatus group is the smaller (Table 1) and accounts for 16 species spread
throughout the southern part of South America (Kempf, 1964 and 1972). Schultz &
Meier (1995) established that the strigatus group is paraphyletic in relation to the
second species group of the genus (rimosus group); the rimosus group is
monophyletic (Schultz & Meier, 1995) and includes 21 species that are
geographically concentrated between Central America and the Northern part of
South America (Snelling & Longino, 1992).
The colonies of Cyphomyrmex are generally small -- less than 300 workers
comprise colonies of the strigatus group (Fowler et al., 1986) -- but some species of
the rimosus group have colonies with more than 4000 individuals (Price et al., 2003).
The nest may be found in several types of habitat, such as rotting wood on the forest
floor, simple cavities formed between leaves in the litter, or underground (Snelling &
Longino, 1992).
As in other Attini, the Cyphomyrmex species cultivate a typical Attini
leucocoprineaceous, symbiotic fungus (Basidiomycota: Agaricaceae) inside their nest
as the main food source for the colony (Hölldobler & Wilson, 1990; Mueller et al.,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
137
2005). Several types of substrate are used as food for the fungus, such as seeds,
insects or body parts of dead Arthropods. However, Murakami & Higashi (1997)
showed that millipede frass is a preferred substrate, at least of C. rimosus, and that
ants gather and store in their crops nectar, which they subsequently regurgitate onto
the fungus garden. Yet, Cyphomyrmex is a genus of unique interest in the tribe Attini
for two reasons. First, its phylogenetic position seems intermediate between genera
morphologically more “basal” or “derived” (Kusnezov, 1949; Schultz & Meier, 1995;
Schultz, 1998 and 2000; Villensen et al., 2002). Second, it is a very peculiar Attini
genus because two distinct forms of fungus are cultivated (Schultz et al., 2002). All
species in the strigatus group and a few ones of the rimosus group cultivate fungus
with typical mycelial form (as in all other Attini), while all other species farm a
unicellular yeast-like form of fungus (Wheeler, 1907; Kempf, 1964 and 1966; Weber,
1972; Schultz & Meier, 1995; Mueller et al., 2001, Schultz et al., 2002; Price et al.,
2003). In the tribe, Apterostigma is the sole other known genus farming more than
one kind of fungus. These ants cultivate the typical leucocoprineaceous Attini fungus
(auriculatum group) and two kinds of pterulaceous fungi (non-auriculatum species)
(Price et al., 2003; Schultz, pers. com.). These phylogenetic and ecological
characteristics make the genus Cyphomyrmex a very interesting case-study for
understanding the evolution of the behaviors involved in the ant’s fungus-growing
habits (Kusnezov, 1949; Schultz & Meier, 1995).
One aspect of the Cyphomyrmex biology that remains very poorly known is its
post-embryonic development. Larval morphology has been partially described for
only eight species: four in the strigatus group and four in the rimosus group (see
Snelling & Longino, 1992; Bolton, 1995a; Schultz et al., 2002 and Table 1). In
addition to the absence of knowledge on larval morphology for the majority of the
Cyphomyrmex species, the rare available descriptions are often too superficial,
limited to only one instar, and lack any indication about the exact instars considered
in the studies (see Wheeler, 1949; Wheeler & Wheeler, 1974 and 1976). Moreover,
the exact number of larval instars has yet to be established for any species of the
genus.
The present study considers, for the first time, the complete post-embryonic
development of a Cyphomyrmex species. We attempt to establish the number of
larval stages and to describe their external morphology, as such contributing to the
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
138
taxonomic definition of the genus. Some morphological aspects of the layers of
symbiotic fungus that recover the body surface of the brood are also presented.
Materials and methods
Biological material. Immatures of Cyphomyrmex transversus Emery, 1894 (rimosus
group) were collected in six colonies found at Ponta da Tulha (14°35’S-39°02’W), in
the municipality of Ilhéus, state of Bahia, Brazil. Three colonies were collected in
April-May 2003, and the others in January 2004. The locality is on the coast, and the
resident vegetation is known as “restinga”, the typical ecosystem of seashore of the
Brazilian Atlantic Forest biome. The area is subject to human activity and planted
with spaced coconut trees (Cocos nucifera L.). Locally, the C. transversus colonies
are very abundant, nesting mainly under and/or inside dry coconuts fallen on the floor
(Ramos et al., 2003). After collection, the colonies were reared in artificial nests at
the Center of Social Insect Studies (UNESP, Rio Claro, Brazil). Seeds of Poaceae
and excrement of insects were supplied as substrate for fungus-cultivation.
Morphological study. Larvae were periodically taken from the reared colonies and
then measured for the maximum width of their cephalic capsule, in order to be
separated per instar. For their study in light microscopy, the larvae of each instar
were fixed in 92% ethanol, their external layer of fungus removed with a pin, and then
cleared in a hot solution of lactic acid (80°C, 12 h). The larvae were then stained with
an alcoholic solution of “black chlorazol" (Carayon, 1969). Their morphology was
studied under a ZEISS JENA microscope (100x to 400x) and the microphotographs
were made using a SONY MVC-CD 330 numeric camera affixed to it. The scanning
electron microphotographs were made with a SUPER ROLEX camera coupled to a
PHILLIPS SEM-505 microscope at the Institute of Biosciences, Department of
Biology of the UNESP (Rio Claro, Brazil). In preparation for microphotography, larvae
of different instars were fixed in a modified “Karnovsky solution” (glutaraldehyde
2.5%, formaldehyde 2.5% in buffer solution, cacodylic acid + sodium 0.05 M, pH 7.2)
and then washed with a cacodylic buffer solution (0.1M) in order to remove the
excess of lipids of the cuticle. The larvae were then gradually dehydrated in ethanol
at 50%, 70%, 90%, 95% and 100%, critical point-dried (Balzers CPD-030) and then
metallized with gold in a Sputtering SCD-050 (Balzers).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
139
Morphometric study. 63 eggs and 277 larvae were fixed in Dietrich solution [96%
Ethanol (30ml), formaldehyde (10 ml), acid acetic (2 ml) and distilled water (60 ml)]
for 48 hours and were then placed in 70% ethanol. Measurements of specimens
were made at 64x using the ocular micrometer of a ZEISS Stemi SV 11
stereomicroscope. They were recorded to the nearest 0.001 mm but rounded off to
the second decimal. The maximum width in frontal view of the larval cephalic capsule
was measured. This was accomplished by placing each larva inside a Petri plate,
with its caudal part buried in a sand layer in order to permit its optimal orientation
under the stereomicroscope. Because of the difficulty manipulating the minute first-
instar larvae hidden inside the eggs piles and fungal masses, we considered that a
mature embryo (well visible through the egg chorion) is biometrically equivalent to a
newly hatched larva (first instar). To substantiate this, beyond the direct measure of
277 larvae, 19 mature embryos were also measured inside eggs for the maximum
width of their cephalic capsule. The maximum length and the maximum width of 63
eggs were also measured. Aiming to test the applicability of Dyar’s rule (Parra &
Haddad, 1989), the number of larval instars was established graphically, considering
the frequency distribution of the biometric data. Facilitated by the great size of the
sample (n = 296), the minimum and maximum values of each instar, as well as its
mode (major size frequency observed for each instar), were graphically projected
and later estimated after the separation between the curves relative to each instar.
The growth rates between two successive instars were calculated considering the
modes, as well as the average growth rate for the species. For the direct application
of Dyar’s rule, the mode corresponding to each instar was recalculated (theoretical
mode). Finally, this method was tested using a simple regression coefficient based
on a linear correlation between the two series of data (observed mode/theoretical
mode).
Ethological observations. The brood care by the workers (inclusive the fixation of
yeast tuffs on the larvae body) was filmed in five colonies of C. transversus, during
20 hours, using a VPC 1100 micro-camera coupled with the stereomicroscope.
Terminology and nomenclature. For the larval morphology, we followed the
terminology defined by Wheeler & Wheeler (1976) and Schultz & Meier (1995).
Generally, three edges are recognized in the mandibular shape of ant larvae: basal,
apical (masticatory) and external margins. In this study, we define the “articulatory
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
140
margin” as being the edge where the basal portion of mandible is articulated with the
cephalic capsule (very distinct in light microscopy). Systematic nomenclature refers
to Bolton (1995a).
Results
Morphometry and number of larval instars. A total of 359 immature specimens of
C. transversus were measured (63 eggs, 19 mature embryos and 277 larvae of
diverse instars). The average width of eggs is 19.49 ± 13.2 µm (16.18 and 22.06 µm).
The average length of eggs is 25.82 ± 17.9 µm (20.59 and 27.94 µm). A simple
regression coefficient based on a linear correlation showed that there is no
correlation between the maximal width and the maximal length of the eggs of C.
transversus (r = 0.345).
Considering the frequency distribution of the maximal width of the cephalic
capsule (embryos and larvae), we were able to identify graphically five larval stages
(Plate 1). Using Dyar’s rule, we calculated that the average growth rate is 1.26 in this
species. The range variation of the head capsule width estimated for each stage, as
well as its observed and theoretical modes, are presented in Table 2. Thus, it was
calculated that the growth of C. transversus larvae follows the subsequent equation:
HW
(µm)
= 1.26*HW
(i-1)
(Eqn 1)
where HW is the Head Width (µm) of the larva (modal value) and i = larval instar.
Taxonomic description
S
UBFAMILY MYRMICINAE
T
RIBE ATTINI
Cyphomyrmex transversus Emery
(Plates 1-7)
Reproductive egg (E; figs 1A-G). Typical shape of myrmicine eggs, the body in
lateral view very short (maximal length 27 µm (n=63)) and slightly oval (about 1.3
times longer than wide), with the transversal section nearly circular. Anterior pole
(paE) slightly more convex than the posterior pole (ppE), with the micropyle (miE)
well distinct and forming a discrete rise in lateral view; surface of chorion smooth;
color white-milky.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
141
First larval stage (Plate 2A). Body in lateral view very short and robust, circa 1.5
times longer than height; head (CA) very close to the more anterior point of the body;
occiput succeeded by a small tegumentary fold (dtC) formed by the anterior margin
of the prothoracic segment (spG); maximal distance between occiput and anus (aG)
less than 1.5 times the maximal body length; ventral surface (svG) very short, nearly
flat and without any protuberance; body with a long and very convex dorsal profile;
caudal part of the body in lateral view forming a clear protuberance; body
segmentation poorly visible in lateral view (except the presence of the spiracles), the
intersegmental limits only distinct at the dorsal and ventral surfaces; the six last
abdominal segments with a dorsal intersegmental fold in lateral view; height of body
biggest in the medium region, slightly and equally diminishing in the direction of each
extremity; thoracic (except the prothorax) and abdominal segments, each one with a
lateral pair of small circular spiracles (eG), positioned at its the anterior half;
succession of the whole spiracles in lateral view drawing a “J”, their diameters
decreasing posteriorly; mesothoracic spiracle (emG) with diameter more than twice
bigger than the one of the metathoracic spiracle. Body in dorsal view, without
constriction between the thorax and the abdomen, the two parts with a similar width;
maximal diameter of the body observed at the first abdominal segment.
Head positioned antero-ventrally to the body axis and of big volume
proportionally to the rest of the body; cephalic capsule (ccC) in lateral view short and
well rounded, its dorsum well convex; head shape in frontal view “subelliptic” (sensu
Wheeler & Wheeler, 1976: 30), wider than long; occipital margin (moC) subrectilinear
; frons large (fC) and genal lobes (lgC) absent; antennae (anC) small, positioned
dorso-laterally at the mid-length of the cephalic capsule, and forming some discoidal
depressions (lddC) bearing three sensillae (slG); tentorial orifices present and well
distinct; clypeus (clC) with the posterior and lateral margins indistinct, and its anterior
margin slightly convex; two supraclypeal setae present, with basiconic appearance
and positioned symmetrically at the mid-length of the sclerite; mouthparts small and
poorly sclerotised; mandibles (MA) short and robust, not crossed when closed; shape
typically “attoid” (sensu Wheeler, 1949: 669): subtriangular and subconical, at the
same time that they are slightly falciform (apical part strongly curved medially); apex
more sclerotised than the basal part; gnathobasis absent; articulatory margin large
(maM); external margin (meM) very convex in dorsal view, an angle obtuse and well
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
142
rounded at one fourth of its basis; apical margin (mpM) long and concave, the
denticulation as follows: a fine and acute apical tooth (daM) followed by 2-3 short
denticles (dM), poorly distinct and more or less acute, similar in shape to the spines
that recover the whole surface of the mandibles (esM); basal margin (mbM) short
and slightly convex, forming an obtuse and rounded angle at its contact with the
apical margin; labrum (lbC) trapezoidal, narrow and thick, its anterior part declivous
and the anterior margin well convex; eight papiliform sensillae on the labrum,
distributed as follows: one basal pair positioned medially and 3 lateral ones aligned at
the distal margin; maxilla (mxC) moderately developed, relatively long and thick, its
basal part fused with the head; maxillar articulation (amC) visible between the palp
and the galea; maxillar palp (pmC) well developed, strongly dislocated ventro-
laterally and distant from the galea (gC), and with accessory sensillae (saC); galea
reduced, forming a simple plate bearing two sensillae (slG) of coelonic appearance;
apical part free and with discrete spines (egC), very short and sparse; two maxillar
setae (smC) present between the palp and the galea; labium (lC) short but well
developed, nearly entirely partially recovered in frontal view; no sericteries; labial
palps (plC) very reduced, only formed by three setae positioned closed together
ventro-laterally.
Thorax (TG). Segments long, forming together about one third of the whole
body surface; prothorax with a very poorly distinct lobe in medio-ventral position, and
without papiliform micro-spines (mpG) on its ventral part; ventro-median
protuberance of mesothorax (pmvG) absent; diameter of mesothoracic spiracle
(emG2) circa 14,2 µm (n = 1).
Abdomen (AG). No ventro-median protuberance (pavG); anus (aG) positioned
ventrally and distant from the more posterior point of the body; anal orifice (oaG)
forming a transversal slit, with a dorsal fold, prominent and rounded at the ventral
face of tenth abdominal segment in lateral view.
Pilosity according the diagnosis of Wheeler & Wheeler (1976: 26) for Attini
larvae: body nearly glabrous, with sparse setae and concentrated at the anterior part
of head, as well as in the ventral surface of thorax and of the first and last abdominal
segments. Setae simple, relatively fine, slightly curved and gradually pointed apically;
setae biggest on the head, of variable size on thorax and shortest near the anus;
cephalic capsule with four pairs of sub-antennal setae (ssbC), transversally aligned
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
143
at midlength between the anterior margin of clypeus and the level of antennal
insertion; no supra-antennal setae; ventral faces of thoracic segments and of the
three first abdominal segments, each one with two pairs of setae, the whole setae
drawn two external and two internal longitudinal lines of setae delimiting a narrow
glabrous territory, positioned postero-ventrally to the head; ventral surface of ninth
abdominal segment with a pair of long setae; ventral surface of tenth abdominal
segment with a lateral pair of long setae and an internal pair of short ones.
Sculpture. Body smooth, but covered by very numerous microspines that form
concentric lines all over the body surface; microspines more dense at the ventral
parts of the thorax and of the first and last abdominal segments; head smooth,
except the mouthparts: mandible very sculptured, the external face entirely covered
by short and acute denticles (dM), well defined and individualized; labrum entirely
covered by acute microspines, isolated or aligned; maxilla with microspines isolated
and aligned; labium bearing microspines transversally aligned at its postero-dorsal
surface.
Color. Head and body naturally white-opaque; apex of mandible slightly
yellowish.
Second larval stage (Plates 2B-C). Morphology similar to the first larval stages, with
the exception of the following characteristics: body slightly bigger and less
compressed; last abdominal segments in lateral view with the dorsal intersegmental
fold more discrete; mouthparts a few more sclerotised.
Third larval stage (Plates 2D and 2F). Morphology similar to the second larval
stages, with the exception of the following characteristics: body in lateral view short
and robust, slightly more long; dorsal intersegmental fold of the last abdominal
segments poorly distinct in lateral view; head in lateral view distant from the more
anterior point of the body and positioned a few more ventrally to the body; body in
lateral view with the ventral face slightly more concave. Cephalic capsule in lateral
view longer and with the dorsum less convex; cephalic capsule in frontal view wider
than long, with a “subelliptic” to “sub-trapezoidal” shape (sensu Wheeler & Wheeler,
1976: 30); genal lobes present but poorly developed and slightly rounded; tentorial
orifices not observed; mandibles more sclerotised and with the external margin
forming a continue convexity in dorsal view; labrum with distal margin well convex.
Prothorax without lobe.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
144
Fourth larval stage. Morphology similar to the third larval stages, with the exception
of the following characteristics: body in lateral view moderately short and robust but
bigger, with a typical “attoid” shape (sensu Wheeler & Wheeler, 1986: 686); head in
lateral view more distant to the more anterior point of the body; body in lateral view
with its ventral face strongly more long; first abdominal segment in lateral view
forming a well distinct protuberance; caudal part in lateral view with no distinct
protuberance; last abdominal segments in lateral view, without any dorsal
intersegmental fold. Head with a volume proportionally smaller to the rest of the
body; cephalic capsule slightly more long and with its dorsum less convex; cephalic
capsule in frontal view with a clear “subtrapezoidal” shape (sensu Wheeler &
Wheeler, 1976: 30), wider than long; genal lobes well developed; antennae small and
tentorial orifices well visible; mandibles more robust. Thorax in lateral view long, its
length slightly shorter than the half of the body length. Abdomen in lateral view with a
ventro-median protuberance well developed (pavG), slightly inclined posterior.
Mandibles strongly more sculptured and labrum with numerous acute microspines,
multidenticulated and aligned transversally.
Fifth larval stage (Plates 2E, 3A-B, 4A-E, 5A-E and 6A-F). Morphology similar to
the fourth larval stage, with the exception of the following characteristics: body in
lateral view longer and more robust, with a “bean” shape, about two times longer
than height; head in lateral view more distant to the more anterior point of the body;
maximal distance between occiput and anus two times shorter than the maximal
body length following its longitudinal axis. Head with a volume strongly smaller
proportionally to the rest of the body. Mesothoracic spiracle with diameter (n=1) circa
15,8 µm. Abdomen with ventro-median protuberance (pavG) moderately developed.
Observation on the morphology of the symbiotic fungus and its importance for
the post-embryonic development of C. transversus
The morphological study of the C. transversus eggs and larvae showed that
their integument is characteristically recovered by a layer of mycelium (cfL). This
layer is formed by numerous discoid tuffs (tfL) composed by two cellular types: some
yeast-like cells and mycelial cells. The first could be some chlamidospore-like cells
(resistance form) or conidiospore-like cells (reproductive form) (José Luis Bezerra,
pers. com.). A detailed observation of the tuffs reveals their radial shape resulting of
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
145
the formation of numerous elongated hyphens (Plates 7A-C). These tuffs are spaced
by a few micrometers and interconnected by the mycelium (fiL), forming together a
compact network which covers the brood specimens’ body.
In adult colonies, we observed that an egg laid by a queen is systematically
taken by a worker with its mandibles, in order to be immediately added to a cluster of
eggs. We observed too, that the workers always assist the larvae during their
ecdysis. In the both cases, eggs or larvae are intensively licked by the workers,
behavior that anticipates the yeast development on their integument. Using
mouthparts, antennae and front legs, the workers take a white yeast-package
cultivated in the nest (plL) and scrape it, before depositing a yeast tuff on the
integument of the immature specimen. After some hours, the numerous yeast tuffs
deposited on the integument grow and interconnect themselves with the formation of
numerous mycelium. This process permits the formation of a new fungus layer on the
surface of a newly laid eggs or an ecdysed larva. We observed that the old larval
exuviae and its fungus layer are systematically eaten by the adults of the colony. We
noted that a fungus tuff deposited on brood has a white colour, whereas a tuff
deposited on substrate has a light yellow colour.
Discussion
The morphometric study of the C. transversus reproductive eggs did not allow
us to discriminate egg populations that would indicate the occurrence of a sexually
determined size polymorphism. This result agrees with the observations of Masuko
(1990) on Amblyopone silvestrii (Amblyoponinae). Moreover, it was confirmed that
egg shape is constant in this species, its length being always slightly greater than its
width.
Results of the morphometric study of the larvae of C. transversus show that the
frequency distribution of the maximum width of the head capsule of the larvae
follows a multimodal curve (Plate 1). According to Parra & Haddad (1989), each
peak corresponds to one larval instar. For that reason, the multimodal curve was
decomposed in five distinct unimodal curves, characterizing the occurrence of five
larval instars during the post-embryonic development of C. transversus. Dyar’s rule
predicts that the head capsule, as well as the other parts of an insect body, grows
geometrically following a constant index that is characteristic of each species and
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
146
varies between 1.2 to 1.4 (Parra & Haddad, 1989). Consequently, the value
determined for C. transversus (1.26) agrees perfectly with Dyar’s rule. Furthermore,
the values of the theoretical modes that were determined for each instar, very similar
to the observed ones, confirm that Dyar’s rule applies in this study. For each instar,
the comparison between the two modes: observed vs theoretical, in addition to the
growth rate determined from Dyar’s rule, although partially auto-correlated, show that
both series can be considered similar (r
2
= 0.995).
The number of larval stages has already been determined in several ant
genera, as for example in: Pheidole (Wheeler & Wheeler, 1953), Pseudomyrmex
(Wheeler & Wheeler, 1956), Solenopsis (O’neal & Markin, 1975), Acromyrmex
(Torre-Grossa et al., 1982), Amblyopone (Masuko, 1990), Monomorium (Álvares et
al., 1993), Forelius (Cuezzo, 1996), Ectatomma (Antonialli-Junior & Giannotti, 2000)
and Pachycondyla (Zara & Caetano, 2001). With five stages defined to C.
transversus, this result corroborates what is already known about the other ant
species, where they vary between three to six (Hölldobler & Wilson, 1990; Masuko,
1990). Cyphomyrmex transversus is the first species of the genus to be studied with
this focus and is the second in the Attini tribe, since Torre-Grossa et al. (1982) have
found five stages in the post-embryonic development of Acromyrmex octospinosus
(Reich). Torre-Grossa et al., (1982) have shown that, in A. octospinosus, the fifth
stage is exclusive of the reproductive sub-castes (males and gynes). For that
reason, since the both species are close from the phylogenetic point of view and
because ant reproducers have in general one supplementary stage to the workers
during their larval development (Torre-Grossa et al., 1982), it is here inferred that the
fifth larval stage observed in C. transversus corresponds exclusively to larvae of
future alate reproducers, males and gynes.
The morphology of the last instars of C. transversus agrees with the diagnosis
of the Attini larvae of Wheeler (1949) and Wheeler & Wheeler (1976): they are
“apodous”, “eucephalic”
1
and of the “Attoid” type. The main characteristics of C.
transversus larvae that agree with the Attini diagnosis are: short, robust and thick
body, bean-shaped, weakly enlarged in the middle and with its smooth surface;
anterior and posterior extremities rounded; indistinctly segmented; ten small
1
The term “apod” (here emended “apodous”) used by Wheeler (1949) and Wheeler & Wheeler (1976) in the diagnosis of the Attini larvae is
not a useful distinction, because all ant larvae are apodous. For the same reasons, “eucephal" (here emended “eucephalic”) represents a
simplesiomorphic character for ants as all Hymenoptera larvae possess a true head.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
147
spiracles organized in “J”; head sub-trapezoidal, with the genal lobes well developed
and ventral, considerably distant from the apex of the body; mouthparts discrete,
with the mandibles short and covered by microdenticles; anus ventral; pilosity very
weak, formed by simples setae, all situated on the head, on the ventral face of the
thorax and on the anterior and posterior parts of the abdomen.
The morphology of the ventral region of a larva body is related to its feeding
behavior. In ants, the larvae that do not have this specialized region are fed by
liquids regurgitated by workers and their head do not attempt the ventral region of
the body. On the contrary, when the larva is feed by solids, such as insect fragments
or fungus, this region is probably ornamented by hair arrangements and setae, small
spines, tubercles, protuberance, trophothylax and praesaepium (Petralia & Vinson,
1979).
The comparison between the larval stages showed a great transformation from
the first to the fifth stage (compare the Plates 2A and 3A). In fact, few differences can
be observed between the first three stages. The larvae of the first and second stages
are almost identical, differing only in their size and volume. At the third stage, the
main transformations are: the head position that begins to have a clear ventral
position, and the disappearing of the intersegmental folds on the last abdominal
segments. The third stage is intermediate between the first and the last two stages
for the head capsule format, between elliptical and sub-trapezoidal, and by the genal
lobes, well-drawn but clearly littler that in the following stages. The main
morphological transformation remains in the body form that, in the fourth stage,
becomes truly Attoid, bean-shaped, while the head assumes a position well
distanced from the apex body point, in lateral view. Furthermore, a well marked
protuberance in the abdominal anterior region is differentiated (first abdominal
segment in lateral view). The fifth stage is almost identical to the fourth, but
significantly larger.
As observed by O’neal & Markin (1975) in Solenopsis invicta Buren, the main
differences between the C. transversus stages are relative to the body form and the
head capsule. The mouth pieces do not vary significantly from a stage to another,
contrary to what O’neal & Markin (1975) observed in S. invicta.
The morphological study showed that the maxillary palps of C. transversus are
different to those studied by Schultz & Meier (1995) in the genus Cyphomyrmex.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
148
They noted the absence of sensilla accessory to the palp in the species they studied,
while our own observations showed the occurrence of such sensilla in the whole
larvae stages of C. transversus. For that reason, this character has to be considered
as polymorph in this genus.
The published observations about the fungus layer that adheres to the larvae
cuticle in Attini referred to a single structural pattern, which is common on eggs,
larvae and pupae. This fungus layer is found in all the genera of the Attini tribe
(Weber, 1956 and 1972; Schultz & Meier, 1995; Adams et al. 2000), except in Atta.
The fungus grown by the yeast-cultivating Cyphomyrmex is a typical Attini
leucocoprineaceous fungus except that it is capable of growing in two forms: typical
mycelial form (as in all other Attinis) and a unicellular "yeast" form (Price et al., 2003).
When it is growing on the larval or pupal integuments or on the eggs, it is growing as
a mycelium. Several hypotheses have been proposed to explain the development of
the fungus on the body surface of juveniles. This characteristic should be a direct
consequence of the behavior of the workers that use to lick the surface of the larvae
body during the moult, and the saliva should facilitate the fungus growth (Weber,
1956). We observed yet that the workers, in addition to licking the larvae, take away
yeast fragments from the garden that they actively fix on the larvae body soon after
the moult. It is also possible that the saliva possesses chemical compounds that
favor the fungus development. Another alternative is that the fungus cover is
beneficial to the larvae, and protects them against pathogens, parasites or
parasitoids through a physical or chemical barrier (Weber, 1972; Swartz, 1998;
Schultz & Meier, 1995). Lapolla et al. (2002) discussed the hypothesis that the fungal
coat may protect brood of Attini ants during army-ant raids. The last hypothesis is
that the fungus layer on the larvae would be related with the moult process, with the
aim to facilitate it: as other Cyphomyrmex, the ant uses dead insect carcasses to
cultivate its symbiotic fungus, and possibly, the fungus layer on the larva cuticle
should promote a superficial degradation of the old integument and facilitate directly
the immature moult.
Despite the fact that knowledge of post-embryonic development represents a
very important pre-requisite for the biological, ecological and toxicological studies in
ants (Wheeler & Wheeler, 1976; Hölldobler & Wilson, 1990), we note a shortage of
information available in the literature. For exemple, regarding the Attini, we noted that
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
149
from 217 valid species only 25 were studied for their larval morphology (Table 1).
Such paucity is especially surprising considering the great ecological and economical
importance of ants (Petralia & Vinson, 1979). In the case of Attini, any research on
the metabolic process that is involved with the fungus-growing habits requires
knowledge of the number of larval instars and its characteristics (Torre-Grossa et al.,
1982). For this, it is necessary to promote more biological studies on the pre-imaginal
instars, especially in all the Attini genera.
Acknowledgments. We sincerely acknowledge the staff of the CEIS Laboratory
(UNESP, Rio Claro-SP, Brazil) where this study was carried out, especially M.F.S. de
Oliveira and A.M.T. Yabuki for their help with SEM pictures. We also thank the staff
of the Myrmecology Laboratory at the Cocoa Research Center CEPEC (CEPLAC,
Itabuna-BA, Brazil), especially L.S. Ramos Nascimento for her help in collecting the
biological material, and Dr. Kazuyuki Nakayama and Dr José Luis Bezerra
(CEPLAC/CEPEC, Itabuna-BA, Brazil) for their helpful comments. We acknowledge
Kimberley Y. Epps (University of Florida, USA), Brian Heterick (Curtin University of
Technology, Perth, WA, Australia) and Ted Schultz for reviewing the final version of
the manuscript. This study received financial support from the CNPq through a
doctoral student grant to the first author and research grants to the senior authors.
References
ADAMS, R.M.M., MUELLER, U.G., SCHULTZ, T.R. & NORDEN, B. (2000) Agro-
predation: usurpation of Attini fungus gardens by Megalomyrmex ants.
Naturwissenschaften, 87: 549-554.
ÁLVARES, L.E., BUENO, O.C. & FOWLER, H.G. (1993) Larval instars and immature
development of a Brazilian population of pharaoh’s ant, Monomorium pharaonis
(L.) (Hym., Formicidae). Journal of Applied Entomology, 116: 90-93.
ANTONIALLI-JUNIOR, W.F. & GIANNOTTI, E. (2000) Immature stages of workers of
Ectatomma edentatum Roger, 1863 (Hymenoptera, Formicidae). Revista
Brasileira de Zoociências, 2: 105-113.
BOLTON, B. (1995a) A new general catalogue of the ants of the World. Harvard
University Press. Cambridge, Massachusetts. London, England, 504 p.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
150
BOLTON, B. (1995b) A taxonomic and zoogeographical census of the extant ant taxa
(Hymenoptera: Formicidae). Journal of Natural History, 29: 1037-1056.
BRANDÃO, C.R.F. & MAYHÉ-NUNES, A.J. (2001) A new fungus-growing ant
genus, Mycetagroicus gen. nov. with the description of three new species and
comments on the monophyly of the Attini (Hymenoptera: Formicidae).
Sociobiology, 38 (3B): 639-665.
BROWN, W.L. (2000) Diversity of ants. In: AGOSTI, D., MAJER, J.D., ALONSO, L.E.
& SCHULTZ, T.R. (Eds.), Ants: standard methods for measuring and monitoring
biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, DC pp 45-79.
CARAYON, J. (1969) Emploi de noir chlorazol en anatomie microscopique des
insectes. Annales de la Société Entomologique de France (N.S.), 5: 179-193.
CUEZZO, F. del C. (1996) Estudio morfológico de larvas maduras de Forelius Emery
(Hymenoptera: Formicidae). Revista de la Sociedad Entomológica Argentina,
55: (1-4):149-152.
FERNANDEZ, F. (2003) Capítulo 28: Lista de las especies de hormigas de la región
Neotropical. In: FERNÁNDEZ, F. (ed.), Introducción a las Hormigas de la
Región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos
Alexander von Humboldt Press, Bogotá, Colombia, p. 379-411.
FOWLER, H.G., PEREIRA DA SILVA, V., FORTI, L.C. & SAES, N.B. (1986)
Population dynamics of leaf-cutting ants: a brief review. In: LOFGREN, C.S. &
VANDER MEER, R.K. (Ed.), Fire ants and leaf-cutting ants: biology and
management. Westview Press, Boulder, p. 123-145.
HÖLLDOBLER, B. & WILSON, E.O. (1990) The Ants. Cambridge, Massachusetts,
Harvard University Press, 732 p.
KEMPF, W.W. (1964) A revision of the Neotropical fungus-growing ants of the genus
Cyphomyrmex Mayr. Part 1: Group of strigatus Mayr (Hym., Formicidae). Studia
Entomologica, 7: 1-44.
KEMPF, W.W. (1966) (“1965”) A revision of the Neotropical fungus-growing ants of
the genus Cyphomyrmex Mayr. Part II: group of rimosus (Spinola) (Hym.,
Formicidae). Studia Entomologica, 8: 161-200.
KEMPF, W.W. (1972) Catálogo abreviado das formigas da região Neotropical
(Hymenoptera: Formicidae). Studia Entomologica, 15: 3-344.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
151
KLINGENBERG, C. & BRANDÃO, C.R.F. (2005) The type specimens of fungus
growing ants, Attini (Hymenoptera, Formicidae, Myrmicinae) deposited in the
Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, Brazil. Papéis Avulsos de
Zoologia, 45 (4): 41-50.
KUSNEZOV, N. (1949) El gênero Cyphomyrmex (Hymenoptera: Formicidae) em la
Argentina. Acta Zoologica Lilloana, 7: 427-456.
LAPOLLA, J.S., MUELLER, U.G., SEID, M. & COVER, S.P. (2002) Predation by the
army ant Neivamyrmex rugulosus on the fungus-growing ant Trachymyrmex
arizonensis. Insectes Sociaux 49: 251-256.
MASUKO, K. (1990) The instars of the ant Amblyopone silvestrii. Sociobiology, 17:
221-244.
MAYHÉ-NUNES, A.J. (1995) Filogenia de los Attini (Hymenoptera: Formicidae); un
aporte al conocimiento de las hormigas fungívoras. Tese de doutorado,
Universidade Simon Bolívar, Caracas, 274p.
MAYHÉ-NUNES, A.J. & BRANDÃO, C.R.F. (2002) Revisionary studies on the attine
ant genus Trachymyrmex Forel. Part 1: Definition of the genus and the
opulentus group (Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology, 40(3):667-697.
MUELLER, U.G., SCHULTZ, T.R., CURRIE, C.R., ADAMS C.R. and MALLOCH, D.
(2001) The origin of the attine ant-fungus mutualism. Quarterly Review Biology,
76: 169-197.
MUELLER, U.G., GERARDO, N., AANEN. D.K., SIX, D.L., SCHULTZ, T.R. (2005)
The evolution of agriculture in insects. Annual Review of Ecology, Evolution and
Systematics, 36 : 563-595.
MURAKAMI, T. & HIGASHI, S. (1997) Social organization in two primitive attine ants,
Cyphomyrmex rimosus and Myrmicocrypta ednaella, with reference to their
fungus substrates and food sources. Journal of Ethology, 15: 17-25.
PARRA, J.R.P. & HADDAD, G.M.L. (1989) Determinação do número de instares de
insetos. Piracicaba, FEALQ, 49 p.
PETRALIA, R.S. & VINSON, S.B. (1979) Developmental morphology of larvae and
eggs of the imported fire ant, Solenopsis invicta. Annals of the Entomological
Society of America, 72: 472-484.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
152
PRICE, S.L., MURAKAMI, T., MUELLER, U.G., SCHULTZ, T.R. & CURRIE, C.R.
(2003) Recent findings in fungus-growing ants: evolution, ecology, and behavior
of a complex microbial symbiosis. In: KIKUCHI, T.; AZUMA, N. & HIGASHI, S.
(Eds.), Genes, Behaviors and Evolution of Social Insects. Hokkaido University
Press, Sapporo, p. 255-280.
RAMOS, L. S., BUENO, O.C. DELABIE, J.H.C. RAMOS, L.S. DE & LACAU, S
(2003) Dinâmica do forrageamento em condições naturais em Cyphomyrmex
transversus Spinola, 1851 (Myrmicinae: Attini). In: Simpósio de Mirmecologia.
Anais do XVI Simpósio de Mirmecologia, Florianópolis: Universidade de Santa
Catarina, p. 281-284.
SCHULTZ, T.R. (1998) Phylogeny of the fungus-growing ants (Myrmicinae: Attini):
Evidence from DNA sequences (nuclear elongation factor-1 alpha and
mitochondrial cytochrome oxidase I) and morphology. In: SCHWARZ, M.P. &
HOGENDOORN, K. (Eds.), Social Insects at the Turn of the Millenium.
Proceedings of the 13th International Congress IUSSI, Flinders University
Press, Adelaide, Australia, p. 429.
SCHULTZ, T.R. (2000) The origin and evolution of fungus-growing: Clues from the
phylogeny of the fungus-growing ants. In: Abstract of the International Congress
of Entomology., Vol. 2 (Foz do Iguassu, Brazil). Londrina, Brasil: Embrapa Soja,
p. 865.
SCHULTZ, T.R. & MEIER, R. (1995) A phylogenetic analysis of the fungus-growing
ants (Hymenoptera: Formicidae: Attini) based on morphological characters of
the larvae. Systematic Entomology, 20: 337-370.
SCHULTZ, T.R., SOLOMON, S., A., MUELLER, U.G., VILLESEN, P., BOOMSMA,
J.J., ADAMS, R.M.M. and NORDEN, B. (2002) Cryptic speciation in the fungus-
growing ants Cyphomyrmex longiscapus Weber and Cyphomyrmex muelleri
Schultz & Solomon, new species (Formicidae, Attini). Insectes Sociaux, 49:
331-343.
SNELLING, R. & LONGINO, J. (1992) Revisionary notes on the fungus-growing ants
of the genus Cyphomyrmex, rimosus group. (Hymenoptera: Formicidae: Attini).
In: QUINTERO, D. & A. AIELLO (Eds.), Insects of Panama and Mesoamerica:
selected studies. Oxford University Press, p. 479-494.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
153
SWARTZ, M.B. (1998) Predation on an Atta cephalotes colony by an army ant,
Nomamyrmex esenbeckii. Biotropica, 30: 682-684.
TORRE-GROSSA, J.P., FEBVAY, G. & KERMARREC, A. (1982) Larval instars of the
worker caste in the Attini ant, Acromyrmex octospinosus (Hymenoptera:
Formicidae). Colemania, 1: 141-147.
VILLENSEN, P., MURAKAMI, T., SCHULTZ, T.R. & BOOMSMA, J.J. (2002)
Identifying the transition between single and multiple mating of queens in
fungus-growing ants. Proceedings of the Royal Society (London) B, 269
(1500) : 1541-1548.
WEBER, N.A. (1956) Treatment of substrate by fungus-growing ants. Anatomical
Record, 125: 604-605.
WEBER, N.A. (1972) Gardening ants: The Attini. Memoirs of the American
Philosophical Society, 92: 1-146.
WHEELER, W.M. (1907) The fungus-growing ants of North America. Bulletin of the
American Museum of Natural History, 23: 669–807.
WHEELER, G.C. (1949) The larvae of the fungus-growing ants. The American
Midland Naturalist, 40: 664-689.
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1953) The ant larvae of the myrmicine tribe
Pheidolini (Hymenoptera, Formicidae). Proceedings of the Entomological
Society of Washington, 55: 49-84.
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1956) The ant larvae of the subfamily
Pseudomyrmecinae. Annals of the Entomological Society of America, 49: 374-
398.
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1974) Ant larvae of the Myrmicine tribe Attini:
second supplement (Hymenoptera: Formicidae). Proceedings of the
Entomological Society of Washington, 76: 76-81.
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1976) Ant larvae: review and synthesis. Memoirs
of the Entomological Society of Washington, 7: 1-108.
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1983) Supplementary studies on ant larvae:
Myrmicinae. Transactions of the American Entomological Society, 108: 601-
610.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
154
WHEELER, G.C. & WHEELER, J. (1986) Ten-year supplement to "Ant larvae: review
and synthesis". Proceedings of the Entomological Society of Washington, 88:
684-702.
ZARA, F.G. & CAETANO, F.H. (2001) Number of larval instars of the ant
Pachycondyla (=Neoponera) villosa (Formicidae: Ponerinae) determined by the
rule of Dyar. Sociobiology, 37: 679-686.
Caption to figures
Figure 1. Frequency distribution of the maximum width of the cephalic capsule of
mature embryos and larvae of C. transversus (n = 296).
Plate 1: egg morphology of Cyphomyrmex transversus. A: eggs interconnected
by their fungus layers. B (detail of A): habitus of an egg with detail of its fungus layer.
C (detail of B): cellular organization of the yeast layer. D: habitus of an egg after
removing its fungus layer. E: detail of the vitelline membrane, with the epidermal cells
visible through the chorion. F: eggs and first instar larvae forming a brood package.
G: habitus of an egg after removing the fungus layer.
Plate 2: larval morphology of Cyphomyrmex transversus. A: first larval instar,
habitus in lateral view. B-C: second larval instar, habitus in lateral view. D: third larval
instar, head in front view. E: fifth larval instar, head in front view. F: third larval instar,
head in ventral view.
Plate 3: fifth larval instar’s morphology of Cyphomyrmex transversus.
A: habitus in lateral view. B: habitus in ventral view.
Plate 4: fifth larval instar’s morphology of Cyphomyrmex transversus.
A: head in ventral view. B: head in front view, detail of the clypeo-mandibular region.
C: detail of the left mandible, external view. D: detail of the labrum in dorsal view. E:
head and anterior region of the body, ventral view, detail of the pilosity.
Plate 5: fifth larval instar’s morphology of Cyphomyrmex transversus.
A: detail of the maxillary palp, lateral view. B: idem, frontal view. C: detail of the left
sub-antennal setae. D: right mandible, antero-dorsal view. E: right antennae, antero
dorsal view.
Plate 6: larval morphology of Cyphomyrmex transversus. A: Schematic
representation of a fifth-instar larva, lateral view, focusing on larval segmentation and
the position of spiracles. B: detail of an abdominal spiracle of a first-instar larva,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
155
frontal view. C-F: fifth larval instar. C: Detail of the left metathoracic spiracle, frontal
view. D: detail of the protuberance of the first abdominal segment, ventral view. E:
caudal region, lateral view: anal slit. F: ventral part of the body, lateral view.
Plate 7: Cyphomyrmex transversus. A: workers taking care of the brood.
B: habitus of a pupa, lateral view, its whole body covered by mycelium. C: detail of a
mycelial tuff of the symbiotic fungus.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
156
APPENDIX
Abbreviations of the figures
The following list presents, in alphabetic order, the names of the morphological
structures studied and the corresponding abbreviations used in the figures.
CA Head
amC, maxillar articulation
anC, antenna
clC, clypeus
ccC, cephalic capsule
dtC, tegumentary post-cephalic fold
fC, front
gC, galea
lC, labium
lbC, labrum
lddC, discoidal depression of the antennae
lgC, genal lobe
moC, occipital margin
mxC, maxilla
plC, labial palp
pmC, maxillar palp
saC, accessories sensillae of
maxillar palp
smC, maxillary setae
ssbC, sub-antennal setae
MA Mandible
maM, articulatory margin;
mbM, basal margin;
cdM, condyle;
daM, apical tooth;
dM, denticle
esM, spine;
mpM, apical margin;
meM, external margin;
MG Morphology
aeG, spiracle orifice;
AG, abdomen;
aG, anus
eG, spiracle
emG2, mesothoracic spiracle
L, larva
oaG, anal orifice
pavG, ventro-abdominal
protuberance;
rcG, caudal region;
sG, seta;
slG, sensilla
TG, thorax
trG, trachea
E egg
cE, chorion;
cvE, cell;
liE, intercellular limit;
miE, micropyle;
mvE, vitelline membrane
paE, anterior pole
ppE, posterior pole
FL yeast-like fungus
tfL, fungus tuff
fiL, fungus filament (mycelium)
cfL, fungus layer
clL, yeast –like cell
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
157
0
10
20
30
40
10,00 15,00 20,00 25,00 30,00 35,00 40,00 45,00
Maximal width of cephalic capsule (µm)
Frequency
1
2
3
4
5
FIGURE 1
(
X
10µm)
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
158
Table 1. Number of valid species per genus in the tribe Attini and species with at
least one larval instar described (list of valid species adapted from: Wheeler (1949),
Kempf (1972), Wheeler & Wheeler (1974, 1983 and 1986), Bolton, (1995a), Brandão
& Mayhé-Nunes (2001), Mayhé-Nunes & Brandão (2002), Schultz et al. (2002),
Price et al. (2003)).
Genera
Numbers of valid taxa
and number of them
with at least one larval
instar described
Species and references
Acromyrmex
26 / 3
Acromyrmex hystrix Latreille: Wheeler (1949)
Acromyrmex lundii Guérin-Menneville: Wheeler (1949)
Acromyrmex octospinosus Reich: Wheeler (1949), Wheeler &
Wheeler (1986) ; Torre-Grossa et al. (1982)
Apterostigma
34 / 2
Apterostigma dentigerum Wheeler: Wheeler (1949)
Apterostigma mayri Forel: Wheeler (1949)
Atta
15 / 4
Atta cephalotes Linnaeus: Wheeler (1949)
Atta columbica Guérin-Menneville: Wheeler (1949)
Atta sexdens Linnaeus: Wheeler (1949)
Atta texana Buckley: Wheeler & Wheeler (1974)
Cyphomyrmex
(rimosus group)
21 / 4
Cyphomyrmex costatus Mann: Wheeler (1949) and Wheeler &
Wheeler (1974)
Cyphomyrmex hamulatus Weber : Wheeler & Wheeler (1983)
Cyphomyrmex minutus Mayr
Cyphomyrmex rimosus Spinola Wheeler (1949); Weber (1972) and
Wheeler & Wheeler (1974)
Cyphomyrmex
(strigatus group)
16 / 4
Cyphomyrmex bigibbosus Emery: Wheeler (1949)
Cyphomyrmex faunulus Wheeler
Cyphomyrmex olitor Forel: Wheeler (1949)
Cyphomyrmex strigatus Mayr: Wheeler (1949)
Mycetagroicus
3 / 0
Mycetarotes
4 / 0
Mycetophylax
4 / 0
Mycetosoritis
5 / 1 Mycetosoritis hartmanni Wheeler: Wheeler & Wheeler (1974)
Mycocepurus
5 / 0
Myrmicocrypta
24 / 2
Myrmicocrypta spinosa Weber: Wheeler (1949)
Myrmicocrypta urichi Weber: Wheeler (1949)
Pseudoatta
1 / 0
Sericomyrmex
19 / 1 Sericomyrmex amabilis Wheeler: Wheeler (1949)
Trachymyrmex
44 / 4
Trachymyrmex diversus Mann: Wheeler & Wheeler (1974)
Trachymyrmex jamaicensis André: Wheeler (1949)
Trachymyrmex septentrionalis McCook: Wheeler (1949)
Trachymyrmex wheeleri Weber: Wheeler (1949)
TOTAL 217 / 25
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
159
Table 2. Observed and theoretical modes, minimum and maximum widths of the
head capsule, worker larvae of C. transversus (µm)
[* Application of the Dyar’s rule]
Stages
Observed
Mode
Theoretical
Mode*
Minimum Maximum
Growing
rate*
Average
growing
indices
I 161.7 161.7 117.6 191.2
1.27
II 205.9 204.3 176.5 235.3
1.21
III 250.0 258.1 235.3 294.1
1.35
IV 338.2 326.1 279.4 382.4
1.21
V 411.8 412.0 367.6 426.5
1.26
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
160
Plate 1
Plate 1
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
162
Plate 2 Plate 2
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
164
Plate 3
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
166
Plate 4
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
168
Plate 5
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
170
Plate 6
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
172
Plate 7
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
174
3.3. Cyphomyrmex lectus
3.3.1. Introdução
Nessa parte do estudo, o número de ínstares larvais será estabelecido para C.
lectus e a morfologia do seu quarto instar larval será descrito. Os resultados serão
discutidos em função de C. transversus.
3.3.2. Material e métodos
O material biológico de C. lectus provém das mesmas colônias que no capítulo
1 (cf. § 1.2.1). Os métodos de estudo morfométrico (cápsula cefálica) e morfológico
dos imaturos são idênticos aos do estudo de C. transversus (cf. § 3.2). A partir dos
dados morfométricos e utilizando a regra de Dyar, o número de instares larvais de C.
lectus, assim como a taxa de crescimento entre cada instar e o índice de
crescimento médio da espécie, foram estabelecidos identicamente a C. transversus
(cf. § 3.2).
3.3.3. Resultados
Morfometria e número de ínstares larvais.
Um total de 466 imaturos de C. lectus foi medido: 37 ovos, 1 embrião maduro
e 428 larvas de diversos ínstares.
A largura máxima dos ovos (234,1 ± 15,25 µm) variou entre 205,88 e 264,7 µm.
O comprimento máximo dos ovos (319,15 ± 16,2 µm) variou entre 294,11 e 352,94
µm. Verificou-se por meio de uma análise de regressão linear que não houve
correlação entre a largura e o comprimento máximo dos ovos de C. lectus (r²= 0,21).
Considerando a distribuição de freqüência da largura máxima da cápsula
cefálica dos embriões e das larvas, apenas 4 ínstares larvais foram graficamente
identificados (Figs. 31A-B). Utilizando a regra de Dyar, foi calculado que o índice de
crescimento médio da espécie é de 1,22. A amplitude da largura da cápsula cefálica
estimada para cada ínstar, assim como as modas observadas e teóricas
correspondentes estão apresentadas na tabela 9.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
175
Tabela 9: Modas observadas e teóricas, larguras mínimas e máximas da cápsula cefálica das larvas
de operárias de C. lectus (µm) [* Aplicação da regra de Dyar].
Estágios
Moda
observada
Moda
teórica*
Mínimo Máximo
Taxa de
crescimento*
Índice de
crescimento
médio
I
205,9 205,9 147,05 264,7
1,29
II
264,7 251,2 191,17 352,94
1,16
III
308,8 306,5 279,41 367,64
1.20
IV
367,7 373,9 323,52 485,29
1,22
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
176
Estudo morfológico.
S
UBFAMÍLIA MYRMICINAE
T
RIBO ATTINI
Cyphomyrmex lectus (Forel)
Quarto instar larval (Fig. 32A-H): morfologia geral, pilosidade e escultura idênticas
à das larvas de C. transversus (cf. § 3.2) exceto as seguintes diferenças: cabeça em
vista frontal levemente mais larga do que longa, de forma “trapezoidal”, com os lobos
genais pouco desenvolvidos e as faces laterais muito convexas
(Fig. 32D); labro curto, mais largo do que longo, espesso, trapezoidal e com a borda
anterior retilínea (Figs. 32D-E); dente apical da mandíbula muito agudo (Figs. 32E-
F); primeiro segmento abdominal com um lobo transversal mediano muito
Figura 31: Morfometria das larvas de Cyphomyrmex lectus. A: distribuição de freqüência da
largura máxima da cápsula cefálica (n= 428 larvas). B: interpretação da distribuição dos instares
larvais em função da regra de Dyar.
B
A
0
10
20
30
40
50
100 200 300 400 500
1
2
3
4
Largura máxima da cápsula cefálica (µm)
Fre
q
üênci
a
0
10
20
30
40
50
60
70
100 200 300 400 500
Largura máxima da cápsula cefálica (µm)
Freqüência
1
2
3
4
B
Lar
g
ura máxima da cá
p
sula cefálica
(µ
m
)
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
177
desenvolvido (Fig. 32C); segundo segmento abdominal com um discreto lobo
mediano (Fig. 32C); face ventral do tórax e do abdome com setas muito alongadas
(Figs. 32C e D) e distribuídas como segue: 3 pares no primeiro segmento torácico,
dois pares no quarto e no nono segmentos abdominal e um par no quinto segmento
abdominal.
3.3.4. Discussão
O estudo morfométrico dos ovos de C. lectus e de C. transversus revelou a
existência de uma única categoria de ovos nas duas espécies.
Esse resultado sugere que, no gênero Cyphomyrmex, não existe dimorfismo sexual
que esteja ligado ao tamanho dos ovos. Identicamente, através de um estudo
morfométrico, Masuko (1990) não observou diferenças significativas entre os ovos
que vão originar machos e fêmeas de Amblyopone silvestrii.
Apesar das duas espécies pertencerem ao mesmo gênero, o número de
instares larvais revelou-se diferente entre elas: 4 instares em C. lectus e 5 em
C. transversus. No entanto, no caso de C. lectus é possível que um quinto instar não
foi detectado graficamente e poderia ter sido confundido com o pico do quarto instar.
A favor dessa hipótese, deve-se notar que, numa grande desproporção, a maioria
das larvas medidas pertenciam ao último instar (ver a excepcional largura do pico
nas Figs. 31A-B). Foi possível interpretar que o último instar larval (quinto instar) de
C. transversus correspondia ao desenvolvimento das gines e dos machos. Apesar
de não ter observado graficamente um quinto instar para C. lectus, constatou-se que
suas colônias criadas no laboratório produziram sexuados em quantidades
significativas. Por isso, é obrigatório que uma parte significativa das larvas de
C. lectus medidas correspondia também ao desenvolvimento de sexuados de
C. lectus. O quarto instar poderia corresponder à produção das gines e dos machos.
A grande desproporção de larvas de C. lectus pertencentes ao último instar poderia
também ser explicada por um artefato de coleta. Uma parte importante das
pequenas larvas poderia ter sido perdida durante a coleta das colônias. Uma vez
que as colônias foram criadas no laboratório, essa situação inicial iria levar a um
desequilíbrio populacional em favor dos últimos instares depois de um certo tempo.
No entanto, como discutido no § 1.4, considera-se que a totalidade das larvas de
cada colônia foi coletada.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
178
Figura 32: Morfologia do quarto instar larval de Cyphomyrmex lectus. A-B: habitus, vista lateral (c:
cabeça; fm: fungo miceliforme). C: idem, detalhe da morfologia ventral dos segmentos torácicos e
abdominais(c: cabeça; a: ânus; l: lobo). D: habitus, vista ventral. E: detalhe do aparelho bucal, vista
antero-lateral (la: lábio; lb: labro; m: mandíbula; pmx: palpo maxilar). F: idem, vista dorsal (la: lábio; lb:
labro; m: mandíbula). G: detalhe de um palpo maxilar (ga: gálea; sc: sensilas; pmx: palpo maxilar). H:
Detalhe das hifas do fungo simbionte miceliforme.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
180
A maioria das espécies de Formicidae estudadas quanto ao número de instar
larval apresentam cinco instares distintos (Masuko, 1990; cf. § 3.2). Por isso, a
presença confirmada de cinco instares no caso de C. transversus corrobora o que
se conhece sobre as Formicidae (Hölldobler & Wilson, 1990; Masuko, 1990). C.
transversus e C. lectus são as duas primeiras espécies do gênero e as segundas
dentro da tribo Attini a serem estudadas com esse objetivo (cf. § 3.2).
O estudo da morfometria larval mostrou que os valores das taxas de
crescimento entre cada instar, assim como o seu desenvolvimento foram bastante
semelhantes entre C. transversus (cf. § 3.2) e C. lectus (Tab. 9). O índice médio de
crescimento das duas espécies segue perfeitamente a regra de Dyar como aplicada
nesse estudo (Parra & Haddad, 1989; cf. § 3.2).
Apesar das duas espécies apresentarem um número diferente de instares
larvais, notou-se que suas morfologias larvais respectivas são muito semelhantes e
correspondem perfeitamente à diagnose das larvas de Attini de Wheeler (1949) e
Wheeler e Wheeler (1976) (cf. § 3.2). As poucas diferenças observadas entre elas
são relativas aos lobos genais, ao labro, à presença de um lobo transversal mediano
no primeiro segmento abdominal e à quetotaxia ventro-torácica e abdominal. A forte
semelhança não é surpreendente, uma vez que as duas espécies pertencem ao
mesmo gênero. As diferenças de pilosidade das suas larvas poderiam estar
relacionadas ao tipo do fungo cultivado que é diferente: leveduriforme no caso de
C. transversus e miceliforme para C. lectus.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 3 - Morfologia dos instares larvais
181
3.3.5. Referências bibliográficas
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E.O. The Ants. Cambridge, Massachusetts: Harvard
University Press, 1990. p.732.
MASUKO, K. The instars of the ant Amblyopone silvestrii. Sociobiology, v. 17, p.
221-244, 1990.
PARRA, J.R.P.; HADDAD, G.M.L. Determinação do número de instares de
insetos: São Paulo, Piracicaba, 1989. p.49.
WHEELER, G.C. The larvae of the fungus-growing ants. The American Midland
Naturalist, v. 40, p. 664-689, 1949.
WHEELER, G.C.; WHEELER, J. Ant larvae: review and synthesis. Memoirs of the
Entomological Society of Washington, v. 7, p. 1-108, 1976.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
184
4 . REPRODUÇÃO E CUIDADO AOS IMATUROS
4.1. Introdução
Quase todas as espécies de Formicidae apresentam dois tipos
morfológicos de fêmeas: as “gines” e as “operárias” (ANDRADE e BARONI-
URBANI, 1999). Comportamentalmente, correspondem a duas castas
funcionais de indivíduos, com papéis sociais distintos (PASSERA, 1984;
HÖLLDOBLER e WILSON, 1990). As gines são fêmeas férteis, com ovários e
espermateca desenvolvidos. Quando não fecundadas, elas põem ovos
reprodutores haplóides e/ou tróficos e, uma vez fecundadas perdem suas asas
e podem pôr ovos diplóides, sendo então denominadas “rainhas”. Os ovos
diplóides resultarão em fêmeas (gines ou operárias) enquanto os ovos
haplóides originarão machos. As operárias são fêmeas geralmente estéreis,
com ovários e espermateca reduzidos e não funcionais. No entanto, elas são
eventualmente capazes de pôr ovos tróficos e/ou ovos haplóides e, em
algumas subfamílias, elas possuem uma espermateca desenvolvida. Nesse
caso, essas operárias férteis podem ser fecundadas e são capazes de pôr
ovos diplóides, sendo então denominadas “gamergates” (WHEELER e
CHAPMAN, 1922 ; PEETERS e CREWE, 1984).
As colônias com uma só rainha são qualificadas de “monogínicas” e as
com mais de uma rainha são ditas “poligínicas”. Na colônia, a função social da
rainha é integralmente orientada para a reprodução (PASSERA, 1984). Ao
contrário da rainha, as operárias têm papel de criar os imaturos, trazer
recursos tróficos para a colônia e cuidar do ninho. Durante todo o período em
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
185
que a rainha põe ovos, eclodem as larvas que fazem parte dos membros
imaturos da colônia. Elas são inteiramente dependentes das operárias e o
sucesso do seu cuidado está relacionado com mecanismos de comunicação
entre ambas (SUDD, 1982). As trocas alimentares acontecem não somente no
sentido operárias-larvas, mas as operárias também consomem secreções das
larvas, tais como exudados anais, mecônio, ou ainda as exúvias descartadas
(WILSON, 1971).
Diferentes modalidades de fundação das colônias se encontram nas
formigas (Fig. 33). Em recente estudo Fernández-Marín et al. (2004), trataram
da fundação das colônias em várias espécies de Attini. Morfologicamente, as
gines de Cyphomyrmex são maiores do que as operárias, apresentando um
dimorfismo bem mais discreto do que nas Attini superiores (ex: gêneros
Acromyrmex e Atta). Fernández-Marín et al. (2004) mostraram que, no
Panamá, as fundações das colônias de Cyphomyrmex são haplométricas e do
tipo claustral. Essa modalidade é supostamente a regra para o gênero.
Identicamente a outros gêneros de Attini inferiores tais como Myrmicocrypta e
Apterostigma, a gine de Cyphomyrmex é monoandrica (MURAKAMI et al.,
2000; VILLESEN et al., 2002; PRICE et al., 2003). Murakami e Higashi (1997)
estudaram as interações comportamentais entre a rainha e os outros membros
das colônias de Cyphomyrmex rimosus e Myrmicocrypta ednaella. Apesar de
existir muitas informações relativas ao cuidado com os imaturos para várias
espécies de formigas (WHEELER, 1948; AUTUORI, 1949; MARICONI, 1970;
WILSON, 1971; WEBER, 1972; O’NEAL E MARKIN, 1973; WHEELER e
WHEELER, 1979; SORENSEN et al., 1981; HOLLDOBLER e WILSON, 1990;
WHEELER, 1994; MURAKAMI e HIGASHI, 1997; SCHNEIDER, 2003), poucos
dados são disponíveis sobre os gêneros de Attini inferiores, e particularmente
sobre Cyphomyrmex.
A partir desses fatos, objetivou-se nesse capítulo:
Quantificar e comparar os comportamentos entre as rainhas e as gines
de C. transversus; e entre as rainhas de C. lectus e C. transversus;
Quantificar e comparar os comportamentos de cuidado com os imaturos
das operárias de C. lectus e de C. transversus.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
186
Pleometrose
(várias rainhas)
Haplometrose
(uma só rainha)
Poliginia
primária
Monoginia
secundária
Poliginia
primária
Várias rainhas
envolvidas
Uma só rainha
envolvida
Monoginia
primária
Poliginia
primária
Monoginia
primária
FUNDAÇÃO DE NINHOS
FUNDAÇÃO INDEPENDENTE
(rainhas solitárias)
FUNDAÇÃO EM MASSA
(rainhas acompanhadas de operárias)
Não acrescenta
mais rainhas
Não se aceitam
rainhas
adicionais
Todas as
rainhas são
eliminadas
exceto uma
Várias rainhas
sobrevivem
Não se aceitam
novas rainhas
Aceitam-se
novas rainhas
Poliginia secundária
Pleometrose
(várias rainhas)
Haplometrose
(uma só rainha)
Poliginia
primária
Monoginia
secundária
Poliginia
primária
Várias rainhas
envolvidas
Uma só rainha
envolvida
Monoginia
primária
Poliginia
primária
Monoginia
primária
FUNDAÇÃO DE NINHOS
FUNDAÇÃO INDEPENDENTE
(rainhas solitárias)
FUNDAÇÃO EM MASSA
(rainhas acompanhadas de operárias)
Não acrescenta
mais rainhas
Não se aceitam
rainhas
adicionais
Todas as
rainhas são
eliminadas
exceto uma
Várias rainhas
sobrevivem
Não se aceitam
novas rainhas
Aceitam-se
novas rainhas
Poliginia secundária
DE COLÔNIAS
Figura 33. Tipos de fundação das colônias de Formicidae (modificado de HÖLLDOBLER e WILSON (1990) e FERNÁNDEZ (2003)
FUNDAÇÃO INDEPENDENTE
(
rainhas não acom
p
anhadas
p
or o
p
erárias
)
secundária
secundária
Aceitam-se
rainhas
suplementares
Poliginia primária
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
187
4.2. Material e métodos
4.2.1. Cyphomyrmex lectus
O comportamento das gines (n=3) de três colônias coletadas e depois
criadas em ninhos artificiais como no § 2.2.1 foram estudadas. Uma pequena
quantidade de fungo foi inicialmente disponibilizada a fim de impedir que a
rainha se escondesse na massa fúngica. A cada quatro dias, as colônias
receberam substratos idênticos aos do § 2.2.1, para permitir um
desenvolvimento limitado do fungo. Mel diluído em água foi oferecido de dois
em dois dias. Três semanas de observações comportamentais foram
realizadas em junho e julho de 2005, com o auxílio de estereomicroscópios
Olympus SZ 40, Leica MZ 7 e Wild M3, em conjunto com duas luminárias de
luz fria. As três colônias foram diariamente observadas concomitantemente,
durante duas horas em diferentes turnos. Cada rainha foi observada 20 vezes
com uma hora de duração para cada turno. Utilizando o mesmo material
óptico, o aparelho reprodutor das rainhas de 15 operárias e de cinco gines
aladas foi dissecado em solução fisiológica (0,90g de cloreto de sódio, 100ml
de água purificada QSP) com auxílio de pinças finas sob estereomicroscópio.
O comportamento de cuidado com os imaturos pelas operárias foi
observado durante seis dias em agosto e setembro de 2005, em seis colônias
criadas em ninhos artificiais como no § 2.2.1. A cada dia, com cinco
repetições, dez larvas de cada colônia foram observadas concomitantemente
durante três minutos no foco do estereomicroscópio. Sua distribuição espacial
foi mapeada e um número foi atribuido a cada uma a fim de facilitar sua
localização sobre o fungo. Esse procedimento permitiu identificar as larvas que
pudessem ser transportadas pelas operárias. Para estabelecer o catálogo
comportamental completo da espécie, duas horas de observações preliminares
das colônias foram realizadas. Um estereomicroscópio Olympus SZ 40 foi
utilizado com uma luminária de luz fria para as observações. Os dados
coletados foram anotados e digitados em matrizes para serem analisados com
auxílio do programa informático Microsoft Office Excel (2003) e Estatistica 6.0.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
188
4.2.2. Cyphomyrmex transversus
O comportamento das gines (n=11) de seis colônias coletadas e depois
criadas em ninhos artificiais como no § 2.2.2 foram estudadas. Duas colônias
foram observadas concomitantemente em cada semana. As observações
duraram seis semanas em abril, maio e junho de 2005. Três colônias
continham uma só gine dealada (sendo a priori a rainha) e três outras
contavam com diversas gines dealadas ao mesmo tempo. As gines das últimas
colônias foram marcadas no tórax ou gáster, com gotas de tinta de cores
(gloss enamel, Testors Corp. USA) (Fig. 37 B). Cada gine foi marcada por uma
combinação única de três cores, a fim de identificá-la e localizá-la dentro dos
ninhos. Os seguintes códigos foram utilizados: TB (gine de Tórax Branco), TV
(gine de Tórax Verde), TL (gine de Tórax Laranja), AB (gine de Abdome
Branco) e AV (gine de Abdome Verde). Finalmente, o aparelho reprodutor de
todas as rainhas e gines dealadas de todas as colônias, assim como de 10
gines aladas e 15 operárias, foi dissecado como para C. lectus (cf. § 4.2.1).
O comportamento de cuidado com os imaturos pelas operárias foi
estudado em agosto e setembro de 2005 em seis colônias criadas em ninhos
artificiais como no § 2.2.2. O período e os instrumentos utilizados no estudo
foram os mesmos de C. lectus, porém o método de observação divergiu entre
elas, devido ao constante transporte das larvas pelas operárias.
As seis colônias foram sucessivamente estudadas durante seis dias
(uma colônia por dia). A cada dia, cinco larvas de uma mesma colônia foram
observadas individualmente durante 50 minutos, com intervalos de um minuto.
Duas horas de observações suplementares das colônias foram realizadas para
caracterizar todos os comportamentos. O catálogo comportamental da espécie
foi estabelecido segundo as mesmas modalidades de C. lectus. Os dados
coletados foram tratados segundo o mesmo método que C. lectus (cf. § 4.2.1).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
189
4.3. Resultados
4.3.1. Comportamento das rainhas e das gines
4.3.1.1. Cyphomyrmex lectus
Um total de 96 h de observações das colônias de C. lectus foi realizado,
somando 1.800 registros comportamentais. O catálogo comportamental das
rainhas de C. lectus está apresentado na tabela 10. A freqüência relativa de
cada comportamento está apresentada na figura 34.
A imobilidade das rainhas dentro do ninho (IM: 71,22%) (Fig. 34) foi o item
comportamental mais freqüente de todos os comportamentos registrados.
As rainhas permaneciam sobre o fungo ou dentro dos seus orifícios. Observou-
se a imobilidade de uma rainha próxima a uma larva jovem após a sua eclosão.
A locomoção das rainhas (L: 8,78%) (Fig. 34) ocorreu sempre quando
estas necessitavam se alimentar dentro do ninho. Ela nunca foi observada fora
do ninho.
A autolimpeza das rainhas (AL: 5,17%) (Fig. 34) foi realizada por
lambidas, principalmente nas pernas anteriores e nas antenas, movimentando
a glossa de baixo para cima.
As interações sociais com outros adultos da colônia (IS: 0,5%) (Fig. 34)
foram, sobretudo representadas pela limpeza das rainhas pelas operárias. Por
isso, as rainhas ficavam imóveis enquanto uma ou diversas operárias ao
mesmo tempo lambiam sucessivamente todas as partes do seu corpo. As
rainhas nunca foram observadas limpando outro adulto da colônia.
A atividade alimentar das rainhas (AA: 3,78%) (Fig. 34) foi sempre
individual. Para se alimentar, estas recortavam as partes mais desenvolvidas
do fungo, antes de ingeri-las. No entanto, uma rainha foi observada roubando
um pedaço de fungo de uma larva, e uma outra foi observada devorando uma
larva. As observações extras mostraram que, raramente, as rainhas solicitavam
líquido proctodeal das larvas. No entanto, quando isso acontecia, elas
estimulavam as regiões ventral e anal das larvas, respectivamente com toques
das mandíbulas e das antenas. Em resposta à estimulação, a larva eliminava
uma gota de líquido transparente pelo orifício anal (líquido proctodeal) (Fig 40
D), o qual era imediatamente sugado pela rainha.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
190
A manipulação do fungo pela rainha (MF: 6,61%) (Fig. 34) também
ocorreu cada vez que ela necessitava se alimentar (Fig. 41 B).
Tabela 10. Catálogo comportamental das rainhas de Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP,
Brasil) baseado em 1.800 observações visuais (“scanning”) para três colônias (os itens
comportamentais elementares, em itálico foram agrupados em algumas categorias
comportamentais, em negrito). As interações sociais (IS) foram definidas como qualquer
interação entre a rainha e outro membro da colônia que não esteja ligado à realização de um
dos comportamentos já listados no catálogo.
CÓDIGO DESCRIÇÃO DO COMPORTAMENTO
IM Imobilidade dentro do ninho
L Locomoção dentro do ninho
AL Autolimpeza
IS Interações sociais dentro do ninho
Operária limpando a rainha
Operária antenando a rainha
AA Atividades alimentares
Alimentação
Furto do fungo da larva
Mastigação do fungo para alimentar a cria
MF Manipulação do fungo
Antenação
Lambidas
O Oviposição
CC Cuidado com a cria
Antenação
Transporte
Lambidas
Alimentação
Colocação de tufos de fungo
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
191
No comportamento de cuidado com a cria (CC: 3,78%) (Fig. 34) as
rainhas inspecionavam freqüentemente a cria através de várias antenações e
alimentavam esta com pedaços de fungo. O transporte das mesmas dentro do
ninho foi raramente observado. Em duas ocasiões, uma rainha foi observada
alimentando as larvas com os próprios ovos tróficos e outras vezes ela
colocava tufos de fungo sobre as larvas (cf. § 4.3.2.1) sempre que estas se
encontravam desprovidas de fungo na cutícula.
O comportamento mais raro das rainhas foi a oviposição (O: 0,17%)
(Fig. 34). Foi possível acompanhá-lo completamente em três ocasiões. As
rainhas permaneceram com o gáster curvado para baixo entre as pernas e a
cabeça inclinada. Movimentos do gáster foram repetidos até o momento da
oviposição. Quando os ovos se encontravam completamente expelidos, as
rainhas os seguravam com as mandíbulas. Imediatamente, eram acomodados
sobre o fungo e as rainhas se encarregavam de cobri-lo com pequenos tufos
do fungo.
O estudo anatômico do aparelho reprodutor das rainhas e das gines
confirmou a monoginia da espécie através da dissecação dos ovários e da
espermateca das rainhas. Os ovários são formados por três ovaríolos (Figs.
35A-B) e são do tipo politrófico. As células nutridoras são nitidamente
separadas das câmaras dos ovócitos por uma constrição (Fig. 35E). Cada
ovaríolo forma um filamento terminal comprido, que se afunila gradativamente
(Figs. 35A-C). Os ovaríolos de cada ovário são sustentados por um oviduto
lateral que se funde ao outro formando um oviduto comum (Figs. 36B, D). No
germário, observou-se uma massa de células germinativas. Logo abaixo, no
vitelário, foram observados os ovócitos em desenvolvimento, de cor translúcida
a branco-leitosa (Figs.35A-B), com uma camada de células foliculares ao seu
redor (Figs. 35E e 36C). Na base de alguns dos ovaríolos foram observados
óvócitos desenvolvidos apresentando tecidos amarelos (Figs. 35A-B, 36A). Seu
conteúdo interno apresentou-se denso e homogêneo (Fig. 35F). A espermateca
da rainha de C. lectus possui uma forma oval, com tecidos gordurosos
centralizados sobre ela (Figs. 35 A, C-D). Sua cor é branco-perolada (Fig. 35 A)
e apresenta-se fundida com o oviduto comum (Fig. 35C).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
192
0
10
20
30
40
50
60
70
80
IM L SG IS MF CFL A A O CC A D
Cyphomyrmex lectus
Cyphomyrmex transversus
Gines de Cyphomyrmex transversus
Observou-se que os ovários das gines virgens são menores do que os
das rainhas, com os filamentos terminais dos ovaríolos mais curtos, afunilando
gradativamente. O germário apresentou-se também mais curto e somente
alguns ovócitos estavam em desenvolvimento no vitelário. Todos os ovócitos
são pequenos e com um conteúdo interno translúcido (Fig 35 G). Na maioria
das gines, nenhum ovócito maduro foi observado; no entanto, quando
presente, apresentou-se menor que os da rainha e rodeado por uma camada
muito fina de células foliculares. Eles se apresentaram isentos de tecidos
amarelos na sua base. A espermateca das gines se apresentou idêntica à da
rainha, contendo tecidos gordurosos centralizados sobre ela, porém totalmente
transparente (Fig. 35 G).
Figura 34. Freqüência relativa comparada dos comportamentos das rainhas de Cyphomyrmex
lectus (Rio Claro-SP, Brasil) e das rainhas e gines de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA,
Brasil). IM (imobilidade), L (locomoção), AL autolimpeza, IS (interação social), MF (manipulação
do fungo), CF (cuidado com o fungo), AA (atividades alimentares), O (oviposição), CC (cuidado
com a cria), AD, (atividades domésticas).
AL
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
193
Figura 35 (página seguinte). Morfologia do aparelho reprodutor das fêmeas de Cyphomyrmex
lectus. A-F: rainhas. A-C: aparelhos reprodutores vista geral, apresentando ovaríolos (ov),
ovócitos (oc), com tecidos amarelos (ta) na base espermateca (es) e filamento terminal (ft). D:
detalhe da espermateca (es) com tecido gorduroso (tg). E: estruta tissular dos ovaríolos (ov) com
um ovócito bem visível (oc), apresentando uma camada de células foliculares (cf); células
nutridoras (cn) separadas por uma constrição (cs). F: região basal dos ovários. G: aparelho
reprodutor de uma gine, vista geral. H: aparelho reprodutor de uma operária, vista geral (somente
um ovário está visível
)
.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
194
80 µm
0,34 mm
0,35 mm
0,26 mm
60 µm
130 µm
150 µm
240 µm
A
F
C
E
B
H
G
D
es
es
es
ov
oc
ov
oc
cs
cn
ft
ft
ft
oc
oc
cf
ta
ta
oc
ft
oc
es
oc
ov t
g
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
196
250 µm
65 µm
0,6 mm
150 µm
A
D
C
B
Figura 36. Morfologia do aparelho reprodutor da rainha de Cyphomyrmex lectus. A-B: aparelhos
reprodutores dissecados, vista geral apresentando tecidos amarelos (ta). C: detalhe da estrutura
tissular de um ovaríolo, apresentando células foliculares (cf). D: detalhe da região basal dos
ovários apresentando ovidutos laterais (ol) e o oviduto comum (oc).
es
es
ol
oc
ol
ol
oc
cf
ta
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
198
Os ovários das operárias se apresentaram ainda mais reduzidos que os
das gines, contando também com três ovaríolos. Estes possuem filamentos
terminais muito curtos que se afinam bruscamente (Fig. 35 H). Células
germinativas foram observadas no germário, mas nenhum ovócito em
desenvolvimento no vitelário. No entanto, observou-se que as operárias
colocaram muitos ovos tróficos que se destinaram à alimentação das larvas.
Não foi possível a observação da espermateca nas operárias.
4.3.1.2. Cyphomyrmex transversus
Um total de 72h de observações das colônias de C. transversus foi
realizado, somando 2.800 registros comportamentais. O catálogo
comportamental está apresentado na tabela 11.
A imobilidade das rainhas (IM: 70,21%) e das gines (IM: 54,37%) dentro
do ninho (Fig. 34) foi o item mais freqüente de todos os comportamentos
registrados. As rainhas permaneciam imóveis, geralmente no interior da
câmara onde se encontravam os imaturos. Foram observadas algumas
operárias antenando o seu gáster (Fig. 37 D). Ao contrário, não foi observada a
permanência das operárias ao redor das gines.
A locomoção das rainhas (L: 9,13%) e das gines (L: 16,37%) (Fig. 34) foi
distinta. As rainhas sempre se locomoveram dentro do ninho, principalmente
precedendo à alimentação ou a oviposição. Ao contrário, as gines se
locomoviam tanto dentro, quanto na área de forrageamento externa ao ninho, à
procura de substratos.
A autolimpeza das rainhas (AL: 6,21%) e das gines (AL: 6,65%) (Fig. 34)
foi realizada da mesma forma para as duas categorias. No caso das gines,
(Fig. 37 B) a sua maior freqüência foi observada quando elas cuidavam do
fungo, da cria ou após o forrageamento. Nas rainhas, a autolimpeza foi
freqüentemente observada após a alimentação.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
199
Tabela 11. Catálogo comportamental das rainhas e gines de Cyphomyrmex transversus
baseado em 2.800 observações visuais (“scanning”) para seis colônias. Os itens
comportamentais elementares (em itálico) foram agrupados em categorias comportamentais
(em negrito). As interações sociais (IS) foram definidas como qualquer interação entre a rainha
e outro membro da colônia que não esteja ligado à realização de um dos comportamentos já
listados no catálogo.
CÓDIGO DESCRIÇÃO DO COMPORTAMENTO
IM Imobilidade dentro do ninho
L Locomoção dentro do ninho
AL Autolimpeza
IS Interações sociais dentro do ninho
Rainha antenando uma operária (solicitação de alimento)
Gine limpando uma operária
Gine limpando uma rainha ou uma gine
Operária limpando uma rainha ou uma gine
Operária antenando a gine
CF Cuidado com o fungo
Antenando fungo
Transportando fungo
Lambendo fungo
Colocando líquido fecal sobre o fungo
Cortando fungo
AA Atividades alimentares
Alimentando-se de fungo
Tentativa de furto do fungo da operária
Furto do fungo da operária
Furto do fungo da larva
Mastigando fungo para alimentar a cria
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
200
Tabela 11. Continuação...
CÓDIGO DESCRIÇÃO DO COMPORTAMENTO
AD Atividades domésticas
Transportando substrato
Lambendo substrato
Antenando substrato
Antenando lixo
Transportando lixo
Raspando o chão do ninho
O Oviposição
CC Cuidado com a cria
Antenando cria
Transportando a cria
Lambendo a cria
Alimentando a cria
Colocando tufos de fungo na cria
As interações sociais com outros adultos da colônia (IS: 6,92%) para as
rainhas e (IS: 3,40%) para as gines (Fig. 34) são representadas, sobretudo
pela limpeza da rainha pelas operárias ou por outras gines. Observou-se
também que, através de antenações rápidas nas operárias, as rainhas
solicitavam freqüentemente o alimento (Fig. 37C). Pelo menos quatro operárias
foram observadas antenando constantemente o gáster da rainha, no momento
da postura. Assim, o cálculo da freqüência de ocorrência indicou diferenças
significativas entre as rainhas e as gines para essa categoria comportamental
(Teste U de Mann-Whitney; U =7,5000; p < 0,0207) (Tab. 12).
As atividades alimentares (AA: 3,58%) para as rainhas e (AA: 1,76%)
para as gines (Fig. 34) foram essenciais para distingui-las. Para se alimentar,
as rainhas roubavam um pedaço de fungo das operárias, o qual se destinaria à
alimentação das larvas. Em outras ocasiões, elas localizavam algum pedaço
de fungo preso no aparelho bucal da larva e, imediatamente o levava
(Fig. 37A).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
201
Raramente as rainhas foram observadas se alimentando sozinhas,
enquanto nas gines esse comportamento foi verificado. Não foram observadas
rainhas se alimentando de larvas, nem a alimentação passiva das mesmas
pelas operárias. Assim, o cálculo da freqüência de ocorrência das atividades
alimentares (AA) indicou diferenças significativas entre as rainhas e as gines
(Teste U de Mann-Whitney, U =7,5000, p < 0,0206) (Tab. 12).
Tabela 12. Freqüência comparada dos comportamentos da rainha e das gines de
Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil) usando o teste U de Mann-Whitney (U< 0,05).
IM (imobilidade), L (locomoção) AL (autolimpeza), IS (interação social), CF (cuidados com o
fungo), AA (atividades alimentares), O (reprodução), CC (cuidado com a cria).
IM L AL IS CF AA O CC
Valor de U
16,0000 10,5000 22,5000 7,5000 0,0000 7,5000 13,5000 26,0000
Valor de P
0,1949 0,0516 0,5952 0,0207 0,0014 0,0206 0,0219 0,9059
As freqüências dos comportamentos das rainhas de C. lectus e de
C. transversus foram comparadas estatisticamente na tabela 13.
Tabela 13. Freqüência comparada dos comportamentos das rainhas de Cyphomyrmex lectus
(Rio Claro-SP, Brasil) e de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil), (teste U de
Mann-Whitney (P< 0,05)). IM (imobilidade), L (locomoção) AL (autolimpeza), IS (interação
social), AA (atividades alimentares), O (oviposição) e CC (cuidado com a cria).
IM L SG IS AA O CC
Valor de U
9,0000 7,0000 7,0000 0,0000 9,0000 9,0000 2,0000
Valor de P
1,0000 0,6056 0,6056 0,0201 1,0000 1,0000 0,0660
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
202
A
F
E
C
D
B
Figura 37. Comportamentos das fêmeas e do cuidado com os imaturos pelas operárias de
Cyphomyrmex transversus. A: rainha roubando o fungo de uma larva. B: autolimpeza de uma gine
marcada. C: rainha solicitando alimento através de antenações com uma operária. D: rainha
imóvel com operárias ao seu redor e limpeza entre operárias. E: cuidado com a cria pelas
operárias. F: operária lambendo uma larva.
Rainha
Rainha
Rainha
Fungo
O
p
erárias
Limpeza
entre
operárias
O
p
erária
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
204
O cuidado com a cria (CC: 3,17%) para as rainhas e (CC: 5,10%) para as
gines (Fig. 34) foi realizado com maior freqüência pelas últimas, mas sem
haver diferença significativa. Através de várias antenações e lambidas, as
gines inspecionavam as larvas. Mais detalhes sobre os cuidados com a cria
podem ser conferidos no § 4.3.2.2.
O cuidado com o fungo (CF) representou 0,67% de todos os itens
comportamentais registrados para as rainhas e 8,03% para as gines (Fig. 34).
Raramente, as rainhas foram encontradas depositando líquido fecal no fungo
ou no substrato incorporado, sendo esse comportamento mais freqüentemente
observado nas gines. Assim, o cálculo da freqüência de ocorrência indicou
diferenças significativas entre elas (Teste U de Mann-Whitney, U =0,0000, p <
0,0014) (Tab. 12).
O comportamento mais raro e atributo próprio da rainha foram a
oviposição (O: 0,13%) (Fig. 34). Foi possível acompanhá-lo completamente em
três ocasiões, sendo idêntico à rainha de C. lectus (cf. § 4.3.1.1). Quando o ovo
se encontrava completamente expelido, uma das operárias que estava próxima
às rainhas se encarregava de segurar o ovo com as suas mandíbulas,
acomodá-lo sobre outros ovos e cobri-lo com pequenos tufos do fungo. Nas
observações, a rainha nunca foi observada cuidando do ovo após a sua
postura.
As rainhas não participaram das atividades domésticas que se referem ao
cuidado com o substrato e com a limpeza do ninho, e nunca saem do ninho.
As atividades domésticas (AD) representaram 4,32% das atividades das gines
(Fig. 34). Os cuidados com os substratos a serem incorporados no fungo
podem ser conferidos no § 2.3.2.2. A manutenção do ninho foi representada
pela antenação e pelo transporte do lixo encontrado dentro e fora do ninho.
Observações extras permitiram verificar alguns comportamentos
referentes às rainhas ou às gines de C. transversus e que não puderam ser
quantificados. Um deles consistiu na exclusão de uma gine pelas operárias no
interior do ninho. Essa gine foi posta várias vezes na câmara de lixo do ninho
ou numa câmara vazia e depois foi arrastada para o exterior do ninho,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
205
onde acabou morrendo. A morte de algumas gines foi também observada em
outras colônias, porém, a causa foi desconhecida.
O estudo morfológico do aparelho reprodutor das rainhas e das gines
confirmou a monoginia da espécie. Sua morfologia externa é idêntica à de
C. lectus (Fig. 38B) (cf. § 4.3.1.1). A espermateca das rainhas se apresentou
bastante volumosa e levemente oval (Figs. 38E e 39A-B). O ducto espermático
é curto (Figs. 38C-D e 39A-E).
Nas gines os ovários são menores que os da rainha e os filamentos
terminais dos ovaríolos apresentaram-se mais curtos, se afunilando
gradativamente ou bruscamente (Figs. 38A e F). Não foi possível observar os
ovários das operárias.
4.3.2. Comportamento do cuidado com os imaturos
4.3.2.1. Cyphomyrmex lectus
No total, 42h de observações de seis colônias de C. lectus foram
realizadas, somando 6.000 registros comportamentais. O catálogo
comportamental está apresentado na tabela 14. Foi definida como interação
social (IS) qualquer interação entre uma operária e uma larva que não esteja
ligada à realização de um dos outros comportamentos listados no catálogo.
Na guarda das larvas (G: 2,88% de todos os comportamentos
registrados) (Fig. 40), as operárias permaneciam paradas sobre elas, com as
antenas inclinadas para cima movimentando-as lentamente.
O transporte das larvas (TR: 1,03%) (Fig. 40) foi o mais raro dos
comportamentos das operárias. As larvas permaneciam concentradas num
determinado local do fungo durante muito tempo (Figs. 41A-C).
As atividades alimentares das larvas (AA: 60,12%) (Fig. 40) foi o
comportamento mais freqüente. Os movimentos de abertura e fechamento das
mandíbulas das larvas foram intensos quando as mesmas solicitavam
alimentos. Esse comportamento foi mais comum quando as operárias
antenavam ou tocavam o corpo da larva. Na maioria das vezes, as larvas
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
206
foram alimentadas com hifas do fungo simbionte. Uma porção do fungo foi
retirada com o auxílio das mandíbulas pela operária antes de ser manipulado
pelo aparelho bucal para se transformar numa minúscula esfera fúngica. Com
o auxílio do aparelho bucal e dos primeiros pares de pernas, a operária
colocava a esfera de fungo diretamente em contato com as peças bucais das
larvas. A ingestão do fungo foi realizada por simples movimentos verticais da
cabeça e outros laterais das peças bucais externas. Além do fungo, as larvas
também eram alimentadas com ovos tróficos postos pelas operárias.
Houve trofalaxia proctodeal entre as larvas de todos os instares e as
operárias. O líquido proctodeal foi constantemente liberado quando a operária
o solicitava ou mesmo era ofertado espontaneamente pela larva (Fig. 41D).
A eliminação do mecônio foi também observada no início da metamorfose
e até três operárias ingeriam a sua porção líquida e transportava para outra
parte do fungo a sua porção sólida.
As interações sociais (IS: 32,46%) (Fig. 40) foram sobretudo
representadas por antenações e lambidas das operárias nas larvas. As
antenações do corpo e da região anal foram mais intensas quando as
operárias solicitavam o líquido proctodeal ou quando auxiliavam a larva na
muda (Fig. 41E). As antenações do aparelho bucal foram mais intensas
durante a alimentação das larvas (Fig. 41E). A limpeza das larvas pelas
operárias foi frequentemente observada quando estas eram lambidas,
sobretudo no aparelho bucal.
No cuidado da ecdise das larvas (CE: 3,50%) (Fig. 40), observou-se que
até três operárias realizavam juntas inúmeros toques antenais e lambidas por
todo o corpo da larva. Os tufos de fungo foram removidos juntamente com a
velha cutícula. Depois, uma pequena porção de fungo foi sistematicamente
retirada pelas operárias e depois aderida à nova cutícula. Esse comportamento
foi sempre observado depois da muda das larvas ou da postura dos ovos pela
rainha.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
208
300 µm
115 µm
48 µm
45 µm
150 µm
360 µm
350 µm
A
D
C
E
B
G
F
F
µm
µm
µm
µm
es
es
es
es
es
de
Figura 38. Morfologia do aparelho reprodutor das fêmeas de Cyphomyrmex transversus.
A e C: aparelhos reprodutores das gines, vista geral. B: aparelho reprodutor de rainha, vista geral.
D: detalhe da espermateca (es) e do ducto espermático (de) da gine. E: detalhe de espermateca
(es) da rainha com tecido gorduroso (tg), vista dorsal. F: extremidade de um ovaríolo de gine (ge:
germário).
g
e
ft
ov
oc
ft
de
ft
t
g
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
210
8 µm
3 µm
17 µm
80 µm
45 µm
46 µm
46 µm
G
E
F
D
C
B
A
Figura 39. Rainha de Cyphomyrmex transversus, morfologia da espermateca (es).
A: espermateca (es) dissecada, vista ventral (base do ducto espermático (de) visível). B: idem,
vista dorsal. C: espermateca (es), vista por transparência (ducto espermático (de) visível).
D-E: detalhe do ducto espermático (es) e do canalículo da glândula anexa (ga). F:
espermatozóides expulsos da espermateca. G. detalhe de alguns espermatozóides (fl: flagelo; ca:
cabeça
)
.
es
es
es
es
de
de
g
a
de
de
de
fl
ca
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
212
0
10
20
30
40
50
60
70
GTAAISCE
Comportamentos
Freqüência relativa
Cyphomyrmex lectus
Cyphomyrmex
tr a nsver sus
TR
Figura 40. Freqüência relativa comparada dos comportamentos das operárias de Cyphomyrmex
lectus (Rio Claro-SP, Brasil) e de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil), no cuidado com
os imaturos. G (guarda), TR (transporte), AA (atividades alimentares), IS (interação social)
e CE (cuidados na ecdise).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
214
Figura 41. Comportamento de cuidado com os imaturos pelas operárias de Cyphomyrmex lectus.
A: vista geral da cria. B: lambendo a cria e rainha antenando o fungo. C: antenando a cria. D:
detalhe da larva expelindo líquido proctodeal. E: fixação dos tufos de fungo na larva e antenação
do aparelho bucal da larva.
A
E
D
C
B
Rainha
Fixação de
tufos de fungo
na larva
Antenação
Líquido
p
roctodeal
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
216
4.3.2.2. Cyphomyrmex transversus
No total, 25h de observações de seis colônias de C. transversus foram
realizadas, somando 1.500 registros comportamentais. O catálogo
comportamental está apresentado na tabela 14. Foi definida como interação
social (IS) qualquer interação entre uma operária e uma larva que não esteja
ligada à realização de um dos outros comportamentos listados no catálogo.
A guarda das larvas (G: 10,12% de todos os comportamentos
registrados) (Fig. 40) revelou-se idêntico à de C. lectus.
No transporte (TR: 1,41%) (Fig. 40) as larvas menores eram
continuamente transportadas para as câmaras de alimentação ou para as
câmaras em que se encontravam as larvas mais desenvolvidas (Fig. 37E).
Sempre que as operárias percebiam algum perigo iminente, todos os imaturos
eram transportados e acondicionados sob o fungo ou nas câmaras internas do
ninho.
As atividades alimentares das larvas (AA: 60,82%) foram os
comportamentos mais freqüentes (Fig. 40). A solicitação do alimento pelas
larvas de C. transversus foi idêntico ao de C. lectus. As larvas foram
alimentadas com pedaços dos nódulos poligonais de fungo (Figs. 25A-C) os
quais apresentavam uma coloração branca a bege, aparentemente secos e
individualizados. Um pedaço dos nódulos poligonais de fungo foi retirado com
o auxílio das mandíbulas pela operária antes de ser mastigado, para se
transformar numa minúscula porção úmida. A partir daí, iniciava-se a tomada
alimentar, com comportamentos idênticos aos das larvas de C. lectus. Não
foram observados ovos tróficos fazendo parte da dieta das larvas. Em apenas
uma ocasião foi observada a troca de alimentos entre uma operária e uma
larva, através da trofalaxia proctodeal. O líquido proctodeal foi liberado
espontaneamente pela larva, sendo rapidamente deglutido por uma operária.
Foi observada a eliminação do mecônio pelas pré-pupas de C. transversus.
As interações sociais das operárias com as larvas (IS: 26,50%) (Fig. 40)
foram também representadas por antenações das operárias nas larvas
semelhantemente a C. lectus. As antenações foram mais intensas no período
da alimentação ou quando as operárias auxiliavam a larva na muda. A limpeza
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
217
das larvas pelas operárias foi frequentemente observada. As larvas eram
lambidas, sobretudo no aparelho bucal e na região ventral (Fig. 37F).
O comportamento das operárias de menor frequência foi o cuidado na
ecdise das larvas (CE: 1,15%) (Fig. 40). Até cinco operárias de C. transversus
auxiliaram na muda de um único imaturo, tal como em C. lectus. Os tufos de
fungo foram removidos juntamente com a velha cutícula, que foi mastigada
pelas operárias e posteriormente incorporada ao fungo. Pequenos tufos dos
nódulos poligonais de fungo foram raspados pelas operárias com as
mandíbulas e depois aderidos à nova cutícula, utilizando suas pernas
anteriores. Esse comportamento foi sempre observado depois da muda das
larvas ou da postura dos ovos pela rainha.
Tabela 14. Catálogo comportamental do cuidado com os imaturos pelas operárias de
Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil) (6.000 observações visuais em seis colônias) e de
Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil) (1.500 observações visuais em seis colônias).
Os itens comportamentais elementares (em itálico) foram agrupados em categorias
comportamentais (em negrito).
CÓDIGO DESCRIÇÃO DOS COMPORTAMENTOS
G Operária de guarda
TR Transporte das larvas
AA Atividades alimentares
Larva solicitando alimento
Operária pondo ovos tróficos para alimentar a larva
Operária alimentando a larva
Larva alimentando-se
Trofalaxia proctodeal
IS Interações sociais entre operárias e larvas
Operárias antenando as larvas
Limpeza das larvas
CE Cuidados na ecdise
Operárias auxiliando na muda das larvas
Operárias cobrindo a larva com tufos de fungo
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
218
Alguns comportamentos referentes exclusivamente às operárias quando
se encontravam cuidando da cria não foram quantificados. No entanto, o
contato direto das operárias com a cria, por exemplo, promoveu o
comportamento constante de autolimpeza e de limpeza entre operárias
(Fig. 37D).
As freqüências dos comportamentos de cuidado com os imaturos de
C. lectus e de C. transversus foram comparadas estatisticamente na tabela 15.
O comportamento de guarda das larvas (G) foi o único que resultou de
diferenças significativas entre as espécies (Tab. 15).
Tabela 15. Freqüência comparada do cuidado com os imaturos pelas operárias de
Cyphomyrmex lectus (Rio Claro-SP, Brasil) e Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil)
usando o teste estatístico U de Mann-Whitney (P < 0,05). IS (interação social), AA (atividades
alimentares), G (guarda), CE (cuidados com a ecdise), TR (transporte).
Comportamentos IS AA G CE TR
Valor de U
13,0000 17,0000 4,0000 6,0000 18,0000
Valor de P
0,4233 0,8728 0,0247 0,0542 1,0000
4.4. Discussão
Aparelho reprodutor das fêmeas
Todas as colônias de C. lectus continham uma única gine dealada e a
dissecação do aparelho reprodutor confirmou a monoginia da espécie. Diversas
colônias de C. transversus continham mais de uma gine dealada. No entanto, a
dissecação do aparelho reprodutor das gines e o estudo dos seus
comportamentos confirmaram a monoginia da espécie. A monoginia representa
uma estrutura reprodutiva comum nas Myrmicinae (HÖLLDOBLER e WILSON,
1990). Nas Attini, a monoginia primária já foi observada em algumas espécies
de Acromyrmex e Atta (FOWLER et al., 1986), porém muitos gêneros
apresentam fundações pleometróticas (RISSING e POLLOCK, 1986;
DIEHL-FLEIG e ARAÚJO, 1996; FERNÁNDEZ-MARÍN et al., 2004). A coleta
em dois momentos de fundação de C. transversus com apenas uma rainha
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
219
sugere uma estratégia de fundação por haplometrose. Essa hipótese poderia
ser sustentada pelo fato de que as colônias que continham inicialmente mais
de uma gine dealada apresentavam apenas uma rainha depois de alguns
meses de criação. As gines encontradas junto com a rainha perderam as suas
asas e permaneceram na colônia sem copular. Com exceção das formigas
poneromorfas, existem poucos estudos sobre a morfologia do trato genital em
Formicidae e, particularmente, no caso da tribo Attini. No caso de C. lectus e C.
transversus, a morfologia geral do trato genital e dos seus órgãos associados é
diferente ao que já se conhece sobre a morfologia do aparelho reprodutor das
Attini derivadas, como por exemplo do gênero Acromyrmex (ANTUNES et al.
2002). Observou-se que a rainha, as gines e as operárias de C. lectus
possuem um mesmo número de ovaríolos (três ovaríolos por ovário). No
entanto, o estudo referente aos ovários das operárias de C. transversus foi
dificultado pela sua atrofia. Nenhuma diferença foi observada no grau de
desenvolvimento entre as rainhas das duas espécies. No entanto, a morfologia
das suas espermatecas apresentou diferenças: nitidamente oval em C. lectus
(Fig. 35D) e levemente oval em C. transversus (Fig. 39A-B). A cor da
espermateca se diferenciou entre a rainha (cor perolada) (Fig. 38E) e a gine
(transparente) (Fig. 38D), devido à presença ou não de esperma (Figs. 39C-G).
A maior diferença observada entre a rainha e a gine de C. transversus diz
respeito à ausência de ovócitos maduros no caso das gines. Isso sugere que
estas somente produzem ovos tróficos. Esses ovos tróficos são postos no
estágio imaturo de desenvolvimento e servem para a alimentação das larvas.
Na Formicinae Plagiolepis pygmaea, a degeneração prematura das células
nutrizes e do epitélio folicular resulta em pequenos ovos tróficos, não
corionados (PASSERA, 1968).
As características encontradas para os ovócitos, que vão originar ovos
tróficos, concordam com os estudos encontrados por Lara (1992). A existência
de dois tipos de ovos morfologicamente distintos está correlacionada com a
ocorrência de dois padrões de ovogênese. A rainha possui os ovaríolos longos
com uma sucessão de numerosos ovócitos seja em estágio de maturação pré-
vitelogênico, seja vitelogênico e com largos corpos amarelos escuros. Esse
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
220
traço representa uma indicação de oviposição ativa (PEETERS, 1991). Ao
contrário, as gines têm ovaríolos curtos, que podem ter um único ovócito na
base e isento de tecido amarelo.
O fato das gines e das operárias de C. lectus e C. transversus possuírem
o mesmo número de ovaríolos por ovário é esperado, já que as duas espécies
pertencem ao mesmo gênero.
Nas duas espécies, o fato do número de ovaríolos por ovário ser idêntico
entre gines e operárias e ao mesmo tempo pequeno é filogeneticamente
interessante. Segundo Matsuda (1976), o plano de organização primitivo do
aparelho reprodutor das fêmeas de Hymenoptera, implica um número de
ovaríolos por ovário situado entre 3-4. Segundo Villet (1990), as Formicidae
basais possuem necessariamente um tal plano de organização, do mesmo
modo em que o número de ovaríolos deve ser idêntico entre gines e operárias
pouco dimórficas. Por isso, o modesto dimorfismo das fêmeas de
Cyphomyrmex associados aos resultados do estudo do seu aparelho
reprodutor é logicamente oposto ao do número bem maior de ovaríolos das
gines e ao forte dimorfismo das fêmeas dos gêneros de Attini superiores (Atta
e Acromyrmex) (VILLET, 1990).
Comportamento das rainhas e das gines
Nas duas espécies, as rainhas não desempenharam quase nenhuma
função de operárias, se dedicando somente a pôr ovos e permanecer junto à
cria. Elas possuem um catálogo comportamental similar, exceto a manipulação
do fungo (MF) próprio de C. lectus, e o cuidado com o fungo (CF) observado
somente em C. transversus. As diferenças poderiam estar exclusivamente
relacionadas com diferente tipo de fungo nas duas espécies.
A imobilidade das rainhas (IM) nas duas espécies durante a grande
maioria do tempo é compatível com o seu papel reprodutor. Grande parte do
investimento energético do seu corpo é destinada à realização da ovogênese.
Tal imobilidade da rainha já foi observada, por exemplo, em Myrmicocrypta
ednaella e C. rimosus (MURAKAMI e HIGASHI, 1997). A freqüência do
comportamento de locomoção (L) revelou-se quase idêntica entre as rainhas
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
221
das duas espécies provavelmente, porque ele tornou-se indispensável para
realizar outros comportamentos, tais como se alimentar. No caso de C.
transversus, observou-se que esse comportamento foi mais intenso para as
gines do que para as rainhas. Isso se justifica pelo fato de que as gines têm
um papel social similar ao das operárias.
A freqüência do comportamento de autolimpeza (AL) foi também
semelhante entre as rainhas das duas espécies. Provavelmente ele é muito
importante para a saúde da colônia, evitando a contaminação do ninho e do
corpo das formigas por organismos patogênicos.
A freqüência das interações sociais (IS) revelou-se bem mais alta para a
rainha de C. transversus do que para C. lectus, implicando em diferenças
significativas (Tab. 13). Isso poderia ser explicado pela freqüente solicitação de
alimento pela rainha às operárias, através de antenações rápidas e resultando
no roubo do alimento. Observou-se também em C. transversus que o mesmo
comportamento foi mais freqüente para as rainhas do que para as gines.
Não foi observada nenhuma solicitação de alimento pelas gines com as
operárias. A limpeza corporal entre indivíduos adultos também ajudou na
distinção entre rainhas e gines de C. transversus. Nunca uma rainha foi
observada limpando outro indivíduo e esse comportamento revelou-se
exclusivo das operárias e das gines. As mesmas cuidam da cria e a limpeza
corporal entre operárias permite a transmissão dos hidrocarbonetos cuticulares
que compõem o odor característico de cada colônia (HÖLLDOBLER e
WILSON, 1990). Observou-se que as antenações das operárias de C.
transversus nas rainhas são geralmente aplicadas na extremidade do gáster
no momento da postura.
A freqüência das atividades alimentares (AA) foi também semelhante
entre as duas espécies. No entanto, observou-se que os atos comportamentais
implicados são diferentes e isso poderia ser explicado pelo fato da rainha de C.
lectus se alimentar sozinha, ao contrário da rainha de C. transversus que rouba
seus alimentos. Observou-se que o líquido proctodeal foi utilizado pelas
rainhas das duas espécies, embora tenha sido mais freqüente em C. lectus.
Ele representa um complemento alimentar rico em glicose, proteínas e
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
222
aminoácidos livres (SCHNEIDER, 2003). Os ovos tróficos da rainha de C.
lectus, destinados a alimentar as larvas, são transparentes, não possuem um
cório rígido e que se deformam entre as mandíbulas das formigas. Nos
Formicidae é conhecido que os ovos tróficos podem servir para alimentar a cria
(MARICONI, 1970; WEBER, 1972) ou os adultos da colônia (AUTUORI, 1949;
GOBIN e ITO, 2000; DIETEMANN et al., 2002; SCHNEIDER, 2003).
A freqüência do comportamento de oviposição (O) pelas rainhas foi
semelhante em ambas às espécies. Notou-se que cada ovo posto pela rainha
foi sempre recolhido entre suas mandíbulas ou por uma operária.
Esse comportamento difere notadamente do da rainha de Myrmecia gulosa
que põe seus ovos lançando-os e deixando-os cair, enquanto permanece na
posição de repouso (DIETEMANN et al., 2002). Os ovos reprodutivos de
Cyphomyrmex são opacos, com um cório mais espesso, por manter a sua
forma após a oviposição.
A freqüência do comportamento de cuidado com a cria (CC) foi
semelhante entre as duas espécies. No entanto, diferenças na freqüência
desse comportamento foram observadas entre a rainha e a gine de
C. transversus. Isso poderia ser explicado pelo papel social similar das gines
com as operárias, as quais são responsáveis pelo cuidado com os imaturos,
enquanto a rainha dedica-se quase exclusivamente à produção de ovos.
Segundo Bazire-Bénazet (1974) e Hölldobler e Wilson (1990), o
comportamento de cuidado com a cria pelas rainhas de Formicidae é
observado somente no momento da fundação.
Constatou-se que os catálogos comportamentais das rainhas são muito
similares entre C. lectus e C. transversus, porém foram notadas diferenças
significativas entre as duas espécies quanto à freqüência relativa de alguns
dos seus comportamentos. As diferenças observadas na freqüência relativa
dos comportamentos da rainha e das gines de C. transversus são explicadas
pelo papel social distinto que cada uma desempenha. Socialmente, a rainha
representa a casta reprodutiva, enquanto as gines são similares à casta
operária pelo comportamento.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
223
Comportamento do cuidado com os imaturos
Os catálogos comportamentais são idênticos pelo número de
comportamentos entre as duas espécies. No entanto, eles diferem levemente
pela ocorrência da postura de ovos tróficos pelas operárias de C. lectus.
Essa diferença poderia estar correlacionada aos ovários das operárias de C.
transversus que são atrofiadíssimos e, por isso, não funcionais.
A freqüência do comportamento de guarda das larvas (G) foi
notadamente maior em C. transversus, resultando em diferenças significativas
entre elas (Tab. 15). Essa diferença poderia está ligada ao diferente modo com
que essas duas espécies acondicionam suas larvas dentro do ninho.
Provavelmente, como as grandes larvas de C. transversus não se
encontravam aderidas ao fungo, faz com que as operárias vigiem mais
intensamente suas larvas.
A freqüência das atividades alimentares (AA) foi idêntica entre as duas
espécies.
A trofalaxia proctodeal foi observada nas duas espécies.
Esse comportamento representa uma forma rápida de transferência alimentar
entre indivíduos da colônia e minimiza as diferenças de níveis de
aprovisionamento entre os indivíduos (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990).
A trofalaxia proctodeal já foi retratada em diversas espécies de Formicidae por
Le Masne (1953), Wilson (1971) e O’neal e Markin (1973).
Schneider (2003), estudando Atta sexdens rubropilosa notou que a trofalaxia
proctodeal representa uma forma de transferência de alimento particularmente
rico em açúcares, aminoácidos, ácido fosfórico, glicerol e trealase (o principal
açúcar da hemolinfa dos insetos). A menor freqüência desse comportamento
em C. transversus poderia ser explicada pelo fato das operárias se
alimentarem de uma parte do fungo distribuído para as larvas.
A sobrevivência das larvas de C. lectus e de C. transversus depende
diretamente das atividades alimentares das operárias. As larvas de
Cyphomyrmex têm entre outras características morfológicas, a de possuir uma
cabeça fixada antero-ventralmente a seu corpo que se apresenta em forma de
feijão (cf. § 3.2). A ausência de “pescoço” móvel diferenciado entre a cabeça e
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
224
o corpo faz com que elas não possam projetar sua cabeça para prender
alimentos situados na sua proximidade. Por isso, as larvas de Cyphomyrmex
dependem totalmente das operárias que vêm depositar os alimentos
diretamente entre suas peças bucais. Segundo Fowler et al. (1991), as larvas
de Camponotus e Dolichoderus também dependem das operárias por se
alimentarem somente de alimento líquido regurgitado.
As estratégias alimentares são diferentes nos gêneros cujas larvas
possuem uma mobilidade eficiente dos primeiros segmentos do corpo
permitindo a orientação da cabeça e sua projeção. Por exemplo, as larvas de
Typhlomyrmex (Ectatomminae: Typhomyrmicinii) são perfeitamente capazes
de capturar presas paralisadas situadas a seu redor, e mesmo de roubar
alimento de outras larvas situadas próximas a elas (Sébastien LACAU, com.
pess.).
As interações sociais (IS) entre operárias e larvas foram mais freqüentes
para C. lectus. Isso pode ser explicado pela freqüente trofalaxia proctodeal
observada entre elas. A limpeza das larvas pelas operárias é obrigatória.
Quando realizado no aparelho bucal e na região ventral, esse comportamento
permite retirar os restos alimentares. Segundo Schneider (2003), as operárias
de Atta sexdens rubropilosa praticam sobretudo a limpeza das larvas na região
da boca e do ânus. Sugere-se que, através das antenações, as operárias
verificam a continuidade dos movimentos mastigatórios das larvas, assim
como a permanência dos alimentos entre suas mandíbulas.
A freqüência do comportamento de cuidados na ecdise (CE) foi maior
para C. lectus, provavelmente devido ao maior número de larvas observadas.
O auxílio da muda das larvas pelas operárias foi também observado em Atta
sexdens rubropilosa por Schneider (2003). A cobertura do corpo das larvas
com fungo foi observada em C. lectus e C. transversus. Considerando-se que
as enzimas do fungo simbionte são capazes de “digerir” carcaças de insetos
oferecidas pelas operárias, sugere-se então que o fungo que recobre a cutícula
das larvas poderia também ajudar na degradação da velha cutícula no
momento da ecdise. Isso ilustra novamente a grande dependência das larvas
com as operárias. Esse comportamento foi observado nos gêneros basais de
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
225
Attini (ADAMS et al., 2000), nunca no gênero Atta (SCHNEIDER et al., 2000) e
a sua presença em Acromyrmex representaria um traço primitivo mantido
(SANTOS, 2004). Segundo Weber (1972) e Schultz e Meier (1995), a
cobertura beneficia as larvas, promovendo uma proteção física ou química
contra organismos microbianos patógenos, parasitas ou predadores, ou uma
camuflagem (ADANS et al., 2000) (cf. § 3.2). Notou-se que a colocação de
tufos de fungo no corpo da larva pelas operárias de C. lectus representa um
comportamento similar à deposição de tufos na semente que serve de
substrato para o fungo. No entanto, a operária utiliza bem menos fungo no
caso da larva. Em C. transversus, esse comportamento divergiu da deposição
dos nódulos poligonais de fungo sobre a semente (cf. § 2.3.2.2).
4.5. Referências bibliográficas
ADANS, R.M.M.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; NORDEN, B. Agro-
predation: usurpation of Attine fungus gardens by Megalomyrmex ants.
Naturwissenschaften, v. 87, p. 549-554, 2000.
ANDRADE M.L.; BARONI URBANI, C. Diversity and adaptation in the ant
genus Cephalotes, past and present. Stuttgarter Beiträge zur Naturkunde, v.
271, p. 1-889, 1999.
ANTUNES E.C.; SERRÃO J.E.; DELLA LUCIA, T.M.C. Morphology of the
reproductive tract of Acromyrmex subterraneus subterraneus queens
(Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology, v. 39, p. 269-279, 2002.
AUTUORI, M. Investigações sobre a biologia da saúva. Ciência e Cultura, v.1,
p. 4-12, 1949.
BAZIRE-BÉNAZET, M. Evolution du comportement de la femelle fondatrice
d’Atta sexdens L. (Hym. Form.) au cours du développement de la colonie.
Compte-rendus de l’Académie des Sciences, v. 279, p. 1201-1204, 1974.
DIEHL-FLEIG, E.; ARAÚJO, A.M. Haplometrosis and pleometrosis in the ant
Acromyrmex striatus (Hymenoptera: Formicidae) Insectes Sociaux, v. 43, p.
47-51, 1996.
DIETEMANN, V.; HÖLLDOBLER, B.; PEETERS,
C. Caste specialization and
differentiation in reproductive potential in the phylogenetically primitive ant
Myrmecia gulosa. Insectes Sociaux, v. 49, p. 289–298, 2002.
FERNÁNDEZ, F. Breve introducción a la biología social de las hormigas. In:
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
226
_____. Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá:
Instituto Humboldt Press, 2003. p. 89-95.
FERNÁNDEZ-MARÍN, H.; ZIMMERMAN, J.K.; WCISLO, W.T. Ecological traits
and evolutionary sequence of nest establishment in fungus-growing ants
(Hymenoptera, Formicidae, Attini). Biological Journal of the Linnean Society,
v. 81, p. 39-48, 2004.
FOWLER, H.G.; PEREIRA-DA-SILVA, L.C.; SAES, N.B. Population dynamics
of leaf-cutting ants: a brief review. In: LOFGREN, C.S.; VANDER MEER, R.K.
(Org.). Fire ants and leaf-cutting ants: biology and management. Boulder:
Westview Press, 1986. p. 123-145.
FOWLER, H.G; FORTI, L.C.; BRANDÃO, C.R.F; DELABIE, J.H.C.;
VASCONCELOS, H.L. Ecologia nutricional das formigas. In: PANIZZI, A.R.;
PARRA, J.R.P. (Org.) Ecologia nutricional de insetos e suas implicações
no manejo de pragas. São Paulo: Manole, 1991. p. 131-223.
GOBIN, B.; ITO, F. Queens and major workers of Acanthomyrmex ferox
redistribute nutrients with trophic eggs. Naturwissenschaften, v. 8, p. 323-326;
2000.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge, Massachusetts:
Harvard University Press, 1990. p. 732.
LARA, F.M. Princípios de entomologia. 3ª ed., São Paulo: Ícone, 1992. p.131.
LE MASNE, G. Observations sur les relations entre couvain et les adultes chez
les foumis. Annales des Sciences Naturelles Zoologie, v. 15, p. 1-56, 1953.
MARICONI, F.A.M. As saúvas. São Paulo: Agronômica Ceres, 1970. p.167.
MATSUDA, R. Morphology and evolution of insect abdomen. Oxford:
Pergamon Press, 1976, p. 543.
MURAKAMI, T.; HIGASHI, S. Social organization in two primitive Attine ants,
Cyphomyrmex rimosus and Myrmicocrypta ednaella, with reference to their
fungus substrates and food sources. Journal of Ethology, v. 15, p. 17-25,
1997.
MURAKAMI, T.; HIGASHI, S.; WINDSOR, D. Mating frequency, colony size,
polyethism and sex ratio in fungus-growing ants (Attini). Behavioral Ecology
and Sociobiology, v. 48, p. 276-284, 2000.
O’NEAL, J.; MARKIN, G.P. Brood nutrition and parental relationships of the
imported fire ant Solenopsis invicta. Journal of the Georgia Entomological
Society, v. 8, p. 294-303, 1973.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
227
PASSERA, L. Observations biologiques sur la fourmi Plagiolepis grassei Le
Masne Passera, parasite social de Plagiolepis pygmaea Latr. (Hym.
Formicidae). Insectes Sociaux, v. 15, n. 4, p. 327-336, 1968.
PASSERA, L. L´organization sociale des fourmis. Provat: Toulouse, 1984.
p.369.
PEETERS, C. The occurrence of sexual reproduction among ant workers.
Biological Journal of the Linnean Society, v. 44, p. 141-152, 1991.
PEETERS, C.; CREWE, R. Insemination controls the reproductive division of
labour in a ponerine ant. Naturwissenschaften, v. 71, p. 50-51, 1984.
PRICE, S.L.; MURAKAMI, T.; MUELLER, U.G.; SCHULTZ, T.R.; CURRIE, C.R.
Recent findings in fungus-growing ants: evolution, ecology, and behavior of a
complex microbial symbiosis. In: KIKUCHI, T.; AZUMA, N.; HIGASHI, S. (Org.).
Genes, Behaviors and Evolution of Social Insects. Sapporo: Hokkaido
University, 2003. p. 255-280.
RISSING. S.W.; POLLOK, G.B. Social interation among pleometroic queens of
Veromessor pergandei (Hymenoptera: Formicidae) during colony foundation.
Animal Behaviour, v. 34, p. 226-233, 1986.
SANTOS, J.F.L. Diferenciação comportamental de espécies de
Acromyrmex spp. (Mayr, 1865) (Hymenoptera, Formicidae) cortadeiras de
monocotiledôneas e dicotiledôneas. 2004. 81 f. Dissertação (Mestrado em
Ciências Biológicas) - Instituto de Biociências, Universidade Estadual de São
Paulo, Botucatu, 2004.
SCHNEIDER, M. O. DE. Comportamento de cuidado da prole da saúva-
limão Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 (Hymenoptera, Formicidae).
2003. 80 f. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Instituto de
Biociências, Universidade Estadual de São Paulo, Rio Claro, 2003.
SCHULTZ, T.R.; MEIER, R. A phylogenetic analysis of the fungus-growing ants
(Hymenoptera: Formicidae: Attini) based on morphological characters of the
larvae. Systematic Entomology, v. 20, p. 337-70, 1995.
SORENSEN, A.; MIRENDA, J.T.; VINSON, S.B. Food exchange and
distribution by three functional worker groups of the imported fire ant Solenopsis
invicta Buren. Insectes Sociaux, v. 28, p. 383-394, 1981.
SUDD, J.H. Ants: foraging, nesting, broad behavior and polyethism. In:
HERMANN, H. R. (Org.), Social Insects. New York: Academic Press, 1982, p.
107-156.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 4 - Reprodução e cuidado aos imaturos
228
VILLENSEN, P.; MURAKAMI, T.; SCHULTZ, T.R.; BOOMSMA, J.J. Identifying
the transition between single and multiple mating of queens in fungus-growing
ants. Proceeding of the Royal Society, v. 269, n. 1500, p. 1541-1548. 2002.
VILLET, M. Qualitative relations of egg size, egg production and colony size in
some ponerine ants (Hymenoptera: Formicidae). Journal of Natural History, v.
24, p. 1321-1331, 1990.
WEBER, N.A. Gardening ants: The attines. Memoirs of the American
Philosophical Society, v. 92, p. 1-146, 1972.
WHEELER, D.E. Nourishment in ants: patters in individuals and societies. In:
HUNT, J.; NALEPA, C.A. (Org.). Nourishment and Evolution in Insect
Societies. Boulder: Westview Press, 1994. p. 245-278.
WHEELER, G.C. The larvae of the fungus-growing ants. The American
Midland Naturalist, v. 40, p. 664-689, 1948.
WHEELER, G.C.; WHEELER , J. Larvae of the social Hymenoptera. In:
HERMANN, H.R. (Org.). Social Insects. New York: Academic Press, 1979. p.
287-338.
WHEELER, W. M.; CHAPMAN, J. W. The mating of Diacamma. Psyche, v. 29,
p. 203-211, 1922.
WILSON, E.O. The insect societies. Cambridge: Belknap Press, 1971. p. 548.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
232
5. UM CASO EXCEPCIONAL DE PARASITISMO
MÚLTIPLO EM COLÔNIAS DE CYPHOMYRMEX
TRANSVERSUS
5.1. Introdução
Na biosfera, existem dois tipos dominantes de transferência energética
entre organismos vivos: a predação (sistema predador-presa) e o parasitismo
(sistema parasita-hospedeiro). Nos dois casos, um organismo alimenta-se em
detrimento ao outro. Segundo Mangenot (2002), os critérios válidos para
distinguir o parasitismo da predação devem considerar que: (1) no parasitismo,
além de uma relação trófica existe também uma relação de habitat; para um
parasita, o hospedeiro representa não somente o “alimento”, mas também o
“abrigo”; (2) na predação, a transferência energética implica necessariamente
na morte imediata da presa.
Comparada às outras famílias de insetos, existe um largo conhecimento
sobre associações bióticas entre formigas e outros artrópodes, a maioria
correspondendo ao parasitismo (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990). Vários
organismos encontrados dentro dos formigueiros são denominados
“mirmecófilos”. No entanto, esse termo recobre diversos tipos de associações
bióticas entre formigas e organismos associados. Por exemplo, alguns
mirmecófilos representam simples comensais enquanto outros são
parasitóides da cria ou dos adultos (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
233
Todos os parasitas de formigas dependem da associação para completar seu
ciclo vital ou parte dele (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990). Evolutivamente,
observa-se que muitos parasitóides mirmecófilos desenvolveram adaptações
morfológicas e fisiológicas muito elaboradas para manter uma associação
estreita com seu hospedeiro (AKRE e RETTENMEYER, 1966; HENDERSON e
AKRE, 1986a, b; HÖLLDOBLER e WILSON, 1990; NIEVES-ALDREY e
FONTAL-CAZALLA, 1999; MASNER e GARCÍA, 2002).
A maioria dos insetos parasitóides de formigas pertence a duas grandes
ordens: Diptera e Hymenoptera (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990), as quais
também incluem a maioria das espécies de parasitóides entomófagos
conhecidos. Nos Diptera, os Phoridae representam os principais parasitóides
das larvas de formigas (WILLIAMS et al. 1974; WILLIAMS e WHITCOMB,
1974; FEENER Jr, 1987; PESQUERO et al., 1993; POTER et al., 1995a e b;
BRAGANÇA et al., 2003), especialmente os gêneros Pseudacteon e
Apodicrania. Nos Hymenoptera, os Braconidae, Chalcididae, Proctotrupoidae e
Diapriidae incluem também muitas espécies parasitóides de formigas
(WHEELER, 1926; HOLLDÖBLER e WILSON, 1990).
A família Diapriidae é a mais diversificada dos Hymenoptera parasitóides,
com 52 gêneros e cerca de 2300 espécies descritas (MASNER e GARCÍA,
2002). As tribos neotropicais de Diapriinae foram revisadas ao nível genérico
por Masner e García (2002). Na região neotropical e principalmente no Brasil,
essa subfamília inclui muitas espécies endoparasitas de larvas de Diptera
(NIEVES-ALDREY e FONTAL-CAZALLA, 1999) ou de formigas (MASNER e
GARCÍA, 2002). As principais espécies de Formicidae parasitadas pertencem
aos gêneros Eciton Latreille e Neivamyrmex Borgmeier (Ecitoninae: Ecitonini)
(BORGMEIER, 1939). No entanto, quatro gêneros de Diapriidae são
responsáveis por 50% dos casos de parasitismo sobre formigas (Tab. 16).
Entre eles, o gênero Acanthopria Ashmead é o mais diversificado. Suas
espécies são responsáveis pela maioria dos casos de parasitismos,
principalmente sobre o gênero Eciton (Ecitoninae: Ecitonini) e formigas
cultivadoras de fungo (Myrmicinae: Attini) (Tab. 17).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
234
Tabela 16. Freqüência relativa dos casos de parasitismo de formigas por 23 gêneros de
Diapriinae (dados sintetizados a partir de Borgmeier (1939), Loiácono e Margaría (2002) e
Masner E García (2002)).
Gênero Freqüência (%)
Acanthopria
20,55
Mimopria
13,70
Mimopriella
8,22
Notoxoides
6,85
Trichopria
5,48
Caecopria
5,48
Asolenopsia
5,48
Szelenyiopria
4,11
Doliopria
4,11
Solenopsia
2,74
Oxypria
2,74
Myrmecopria
2,74
Leucopria
2,74
Labidopria
2,74
Plagiopria
1,37
Philolestoides
1,37
Paramesius
1,37
Neivapria
1,37
Lepidopria
1,37
Ecitovagus
1,37
Bruchopria
1,37
Auxopaedeutes
1,37
Apopria
1,37
Total 100
Em 2004, através da coleta de colônias de C. transversus na região sul
da Bahia, verificou-se o freqüente parasitismo dessa espécie por micro-
himenόpteros do gênero Acanthopria. Observou-se que: (1) isso era o primeiro
caso de parasitismo notificado em C. transversus; (2) tratava-se de um
excepcional caso de múltiplo parasitismo das colônias, pois algumas delas
apresentavam até três morfo-espécies de Acanthopria ao mesmo tempo; (3)
poucos Diapriidae eram conhecidos parasitando formigas Attini (Tab. 17); (4) o
material biológico era abundante no campo, além de ser facilmente coletado e
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
235
criado; (5) o material de Acanthopria podia ser identificado ao nível específico,
graças a revisão sistemática proposta por Masner e García (2002) e a
colaboração da Dr
a
Claire Villemant (MNHN), taxonomista especializada em
himenópteros parasitóides.
Portanto, esse modelo biológico (C. transversus / Acanthopria spp.)
representa uma excelente oportunidade para explorar de que maneira os
inimigos naturais podem influenciar na biologia das formigas.
Os objetivos do presente capítulo foram:
Caracterizar alguns comportamentos e traços ecológicos de
C. transversus que poderiam estar ligados à presença ou ausência de
Diapriidae parasitóides nas suas colônias.
Caracterizar as estratégias desenvolvidas pelos parasitóides nas
colônias de C. transversus.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
236
Tabela 17. Registro de casos de parasitismo de diapriineos (Hymenoptera: Diapriidae) sobre formigas (Hymenoptera: Formicidae).
O material biológico do presente estudo está enquadrado na linha pontilhadad
Espécie parasitóide Espécie hospedeira Localidade geográfica Fonte bibliográfica
Acanthopria gracilicornis Ferrière Eciton quadriglume Haliday Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Acanthopria gracilicornis Ferrière Eciton burchelli Westwood Brasil: Santa Catarina Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Acanthopria myrmecophila Ferrière Eciton quadriglume Haliday Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Acanthopria sp.1 Cyphomyrmex transversus Emery Brasil: Bahia Ramos-Lacau, obs. pess.
Acanthopria sp.2
Cyphomyrmex transversus Emery Brasil: Bahia Ramos-Lacau, obs. pess.
Acanthopria sp.3
Cyphomyrmex transversus Emery Brasil: Bahia Ramos-Lacau, obs. pess.
Acanthopria sp.4
Cyphomyrmex transversus Emery Brasil: Bahia Ramos-Lacau, obs. pess.
Acanthopria sp.5
Cyphomyrmex transversus Emery Brasil: Bahia Ramos-Lacau, obs. pess.
Acanthopria sp.6
Cyphomyrmex minutus Mayr USA: Puerto Rico Fernández-Marín et al., 2006
Acanthopria sp.7
Cyphomyrmex rimosus Spinola Panamá Fernández-Marín et al., 2006
Acanthopria sp.8
Cyphomyrmex rimosus Spinola Panamá Fernández-Marín et al., 2006
Acanthopria sp.9
Cyphomyrmex rimosus Spinola Panamá Fernández-Marín et al., 2006
Acanthopria sp.10
Cyphomyrmex rimosus Spinola Panamá Fernández-Marín et al., 2006
Acanthopria sp.11
Cyphomyrmex salvini Forel Costa Rica
John LONGINO, com. pess.; Masner e García
(2002); (em processo de identificação por Masner)
Apopria coveri Masner e Garcia Neivamyrmex opacithorax (Emery) Região Neártica Masner e García (2002)
Asolenopsia mutilata (Ferrière) Neivamyrmex pseudops (Forel) Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Asolenopsia mutilata (Ferrière) Neivamyrmex legionis (Smith) Brasil: Paraná
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Asolenopsia rufa Kieffer Neivamyrmex carettei (Forel) Argentina: Córdoba Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981
Asolenopsia schwarzmaieri
Borgmeier
Neivamyrmex pseudops (Forel) Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Auxopaedeutes sp.
Solenopsis sp. 1 Região Neártica Masner e García (2002)
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
237
Tabela 17. Continuação...
Espécie parasitóide Espécie hospedeira Localidade geográfica Fonte bibliográfica
Bruchopria hexatoma Kieffer Solenopsis saevissima (F. Smith) Brasil: Santa Catarina Loiácono e Margaría (2002);
Caecopria bella Masner Camponotus rufipes (Fabricius) Brasil: Santa Catarina Loiácono e Margaría, 2002
Caecopria plaumanni Masner Camponotus rufipes (Fabricius) Brasil: Santa Catarina Loiácono e Margaría, 2002
Caecopria pygmea Masner Camponotus rufipes (Fabricius) Brasil: Santa Catarina Loiácono e Margaría, 2002
Caecopria sp. nov.
Acromyrmex ou Atta ?
Brasil Masner e García (2002)
Doliopria collegii Ferrière Eciton burchelli Westwood Brasil: Santa Catarina Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Doliopria collegii Ferrière Eciton quadriglume Haliday Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Doliopria flavipes Ferrière Eciton burchelli Westwood Brasil: Santa Catarina Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Ecitovagus Masner
Neivamyrmex nigrescens
(Cresson)
USA: Arizona Masner e García (2002)
Gen. Ind. sp.
Cyphomyrmex sp. Brasil: São Paulo Odair C. BUENO (com. pess.)
Labidopria costaricana Borgmeier Labidus praedator Smith Costa Rica
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Labidopria longicornis Wasmann Labidus praedator Smith
Brasil: Espírito Santo, Goiás,
Paraná, Mato Grosso
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Lepidopria aberrans Brues Solenopsis sp. 2 USA:Arizona Masner e García (2002)
Lepidopria pedestris Solenopsis fugax
França Lachaud (1981)
Leucopria sp.1
Apterostigma auriculatum Wheeler Costa Rica Masner e García (2002)
Leucopria sp.2
Eciton burchelli Westwood Costa Rica Masner e García (2002)
Mimopria barbata Borgmeier
Nomamyrmex esenbeckii
(Westwood)
Brasil: Goiás Loiácono, 1981; Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria barbata Borgmeier
Nomamyrmex crassicornis
(F. Smith)
Brasil Borgmeier, 1939
Mimopria campbellorum Masner Eciton hamatum Fabricius Brasil: Pará Loiácono, 1981; Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria comes Borgmeier
Nomamyrmex crassicornis
(F. Smith)
Brasil Borgmeier, 1939
Mimopria comes Borgmeier Labidus coecus (Latreille)
Brasil: Goiás, Pernambuco,
São Paulo
Loiácono, 1981; Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria comes Borgmeier
Nomamyrmex esenbeckii
(Westwood)
Loiácono, 1981; Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria comes Borgmeier Nomamyrmex hartigi (Westwood) Loiácono, 1981; Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria ecitophila Holgmren Eciton hamatum Fabricius
Peru-Bolívia, Brasil:
Amazonas, Pará
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
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Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
238
Tabela 17. Continuação...
Espécie parasitóide Espécie hopedeira Localidade geográfica Fonte bibliográfica
*Mimopria horni (Brèthes)
Neivamyrmex goeldii (Forel) Loiácono e Margaría, 2002
Mimopria pentatoma Borgmeier,
1939
Neivamyrmex goeldii (Forel) Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Mimopriella sp.1
Cyphomyrmex rimosus Spinola Panamá Fernández-Marín et al., 2006
Mimopriella sp.2
Labidus sp. Masner e García (2002)
Mimopriella sp.3
Neivamyrmex sp. Costa Rica Masner e García (2002)
Mimopriella sp.4
Nomamyrmex sp. Masner e García (2002)
Mimopriella sp.5
Trachymyrmex opulutus (Mann) Masner e García (2002)
*Mimopriella splendens
(Borgmeier)
Neivamyrmex goeldii (Forel) Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
*Myrmecopria mellea (Ashmead)
Neivamyrmex carolinensis (Emery)
Flórida-Carolina do Norte
e Alabama
Masner, 1964
*Myrmecopria mellea (Ashmead)
Neivamyrmex opacithorax Emery USA: Alabama Masner e García (2002)
Neivapria penicillata Borgmeier
Neivamyrmex minensis
(Borgmeier)
Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Notoxoides brasiliensis Ashmead Neivamyrmex pseudops (Forel) Brasil Loiácono e Margaría, 2002
Notoxoides cornutus (Mann) Neivamyrmex legionis (Smith) Bolívia
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Notoxoides pedissequus
(Borgmeier)
Neivamyrmex pseudops (Forel) Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Notoxoides rufus (Kieffer) Eciton dulcium Forel Argentina: Córdoba Borgmeier, 1939
Oxypria carinata Kieffer Eciton quadriglume Haliday Brasil: Pará Loiácono e Margaría, 2002
Oxypria collegiales Ferrière Eciton quadriglume Haliday
Brasil: Paraná, Santa
Catarina
Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Paramesius brasiliensis Ferrière Eciton burchelli Westwood Brasil: Santa Catarina Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
*Philolestes rufus (Kieffer)
Eciton dulcium Forel Brasil: Goiás
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 20 e 02
*Philolestes rufus (Kieffer)
Neivamyrmex sulcatus (Mayr) Loiácono, 1981
Philolestoides wasmanni Ferrière Neivamyrmex legionis (Smith) Brasil: Paraná
Borgmeier, 1939; Loiácono, 1981; Loiácono e
Margaría, 2002
Plagiopria passerai Masner Plagiolepis pygmaea (Latreille) Lachaud e Passera, 1982
Solenopsia castanea Kiefer Solenopsis fugax (Latreille) Região Neártica Lachaud e Passera, 1982
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Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
239
Tabela 17. Continuação...
Espécie parasitóide Espécie hopedeira Localidade geográfica Fonte bibliográfica
Solenopsia imitatrix Wasmann Solenopsis fugax (Latreille) Lachaud e Passera, 1982
Szelenyiopria lucens (Loiácono) Acromyrmex ambiguus (Emery) Argentina Loiácono, 1987
Szelenyiopria reichenspergeri
(Ferrière)
Eciton quadriglume Haliday Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Szelenyiopria reichenspergeri
(Ferrière, 1929)
Neivamyrmex legionis (Smith) Brasil: Paraná Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
Trichopria acutiventris (Brues) Labidus coecus (Latreille) USA: Texas Borgmeier, 1939
Trichopria brasiliensis (Kieffer) Eciton burchelli Westwood
Brasil: Rio de Janeiro, São
Paulo
Loiácono e Margaría, 2002
Trichopria brevicauda (Kieffer) Eciton burchelli Westwood Loiácono e Margaría, 2002
Trichopria catarinensis Ferrière Eciton burchelli Westwood Borgmeier, 1939; Loiácono e Margaría, 2002
* Nomenclatura atualizada.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
240
5.2. Material e métodos
Trinta e duas colônias de C. transversus foram coletadas,
respectivamente nas áreas de Ponta da Tulha e de Olivença (norte e sul de
Ilhéus-BA) (cf. § 1.2.2.) em agosto e setembro de 2004 e fevereiro de 2005.
Elas foram criadas segundo o mesmo protocolo descrito no capítulo 2
(cf. § 2.2.2).
No laboratório, os ninhos foram mantidos por dois dias em sacos plásticos
transparentes. Os parasitóides emergentes foram facilmente detectados e as
referidas colônias foram prioritariamente triadas e acondicionadas em ninhos
artificiais (cf. § 2.2.2). Os parasitóides de cada colônia foram fixados em etanol
80% e foram enviados para Dr
a
C. Villemant (Muséum National d’Histoire
Naturelle, França-MNHN). Parte do material foi preparado para ser estudado e
fotografado no Serviço de Microscopia Eletrônica do MNHN, segundo o mesmo
protocolo do capítulo 2 (cf. § 2.2.1).
Para cada espécie de Acanthopria, a taxa de infestação (TI) e o índice de
parasitismo (IP) foram calculados segundo Lachaud e Passera (1982),
considerando a freqüência das colônias de C. transversus parasitadas:
TI = (Número de ninhos parasitados por cada espécie / Número total de
ninhos) X 100
Considerando o número médio de Diapriidae adultos emergentes das
colônias de C. transversus, foi calculado o índice de parasitismo de acordo com
a seguinte fórmula:
IP = (Número de Diapriidae emergentes / Número total de ninhos) X 100
A fim de analisar as interações entre as formigas e seus parasitóides e de
analisar a distribuição espacial da cria, fotos dos ninhos artificiais foram feitas
diariamente com auxílio de uma câmera numérica SONY MVC-CD 300
acoplada às oculares da mesma lupa Olympus SZ40.
Tentativas de acasalamento entre machos e fêmeas de Acanthopria
providos das mesmas colônias (espécies misturadas no caso de parasitismo
múltiplo) foram realizadas dentro de vasilhas plásticas transparentes e
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
241
fechadas (altura 23 cm, diâmetro 15 cm). Água e mel diluído foram oferecidos
diariamente. Posteriormente, observações da tentativa de posturas por
algumas fêmeas foram realizadas colocando-se individualmente as mesmas
(n= 8) dentro de pequenas placas de Petri (diâmetro 5 cm), com dez larvas de
C. transversus (vários instares e provenientes de cinco colônias não
parasitadas) sob um papel filtro úmido. Depois de quatro horas, as larvas foram
retiradas e reintroduzidas nas colônias de origem. Essas colônias foram
cuidadosamente observadas durante dois meses a fim de verificar o
aparecimento eventual de larvas parasitadas.
O comportamento de cuidado das operárias com a cria foi comparado em
10 larvas “sadias” e 10 larvas parasitadas nas colônias n°68 e n°69, assim
como por quatro larvas “sadias” e quatro larvas parasitadas na colônia n° 67.
Em cada colônia, repetitivamente, uma larva parasitada e uma não parasitada
foram observadas concomitantemente durante 30 minutos. No total, cinco
horas de observações foram realizadas nas colônias n° 68 e n° 69 e duas
horas na colônia n° 67. Os dados coletados foram digitados em matrizes para
serem analisados com auxílio do programa informático Microsoft Office Excel
(2003).
As observações originais sobre as interações comportamentais entre
C. transversus e os indivíduos imaturos e adultos dos seus parasitóides foram
realizadas oportunamente e por isso não representam dados quantitativos
padronizados.
5.3. Resultados
5.3.1. Identidade dos parasitóides
Machos e fêmeas de cinco morfo-espécies de Acanthopria foram
encontrados em 11 colônias de C. transversus, parasitando as larvas da
formiga (Tabs. 18 e 19). As identificações ao nível específico foram finalizadas
pela Dr
a
C. Villemant (MNHN) e constatou-se que pelo menos três das cinco
espécies são novas para a ciência. Além disso, as coletas de Diapriidae
representam o primeiro registro da família na Bahia. A morfologia dos adultos
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
242
de uma das espécies de Acanthopria estudadas está ilustrada nas figuras 42,
43 e 44.
Os principais caracteres que distinguem as morfo-espécies são: a
quetotaxia (grandes variações na morfologia, no tamanho, na densidade e na
topologia das setas); a forma dos antenômeros; a morfologia e
desenvolvimento do escutelo e do propódeo (ex: diferenciação dos espinhos); a
escultura cuticular; a forma da cápsula cefálica; a morfologia das tíbias. Nas
espécies do presente estudo foram encontradas setas diferenciadas
escamiformes (Fig. 43E-F).
Os adultos das cinco espécies possuem uma cor preta, no entanto
Acanthopria sp.4 e Acanthopria sp.5 representaram espécies nitidamente
menores do que as demais.
Observou-se que três espécies de Diapriidae estavam presentes
simultaneamente nas colônias das duas localidades de coleta, sendo que 10
casos de parasitismo foram registrados em Ponta da Tulha (norte de Ilhéus) e
cinco em Olivença (sul de Ilhéus) (Tab. 18).
Oito colônias de C. transversus apresentaram uma única espécie de
Acanthopria, enquanto duas colônias e uma outra apresentaram
respectivamente duas e três espécies de parasitóides ao mesmo tempo (Tab.
19). Todas as espécies de parasitóides foram encontradas, pelo menos uma
vez na presença de outra espécie na mesma colônia da formiga. Verificou-se
que, em média, cada espécie de Acanthopria ocorreu simultaneamente com
duas outras espécies (Tab. 20).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
243
Tabela 18: Número de casos de parasitismo das colônias de Cyphomyrmex transversus por cinco morfo-espécies de Acanthopria registrados em duas
localidades. Cálculo da taxa de infestação (TI) e do índice de parasitismo (IP).
Ninhos
parasitados
Ponta da
Tulha
(Norte)
Olivença
(Sul)
Total
Número
adultos
Norte
Número
adultos
Sul
Total
adultos
TI IP
Acanthopria
sp.1
2 1 3 58 7 65
9,37 2166,66
Acanthopria
sp. 2
2 0 2 7 0 7
6,25 350
Acanthopria
sp. 3
4 1 5 33 3 36
15,62 720
Acanthopria
sp. 4
0 2 2 0 9 9
6,25 450
Acanthopria
sp. 5
2 1 3 5 1 6
9,37 200
Total 10 5 15 103 20 123
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Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
244
Tabela 19. Identidade, sexo e número de indivíduos emergentes de Acanthopria spp. encontrados em 11 colônias de
Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil).
Localidade Ponta da Tulha Olivença
Colônias 60 61 62 67 68 69 70 63 64 65 66
Total Média
Desvio
padrão
Número de colônias
parasitadas e % de
indivíduos por colônia
Fêmea 0 0 0 0 4 16 0 6 0 0 0 26 2,36 4,98
Macho 0 0 0 0 11 27 0 1 0 0 0 39 3,55 7,12
Acanthopria sp.1
Total 0 0 0 0 15 43 0 7 0 0 0 65 5,91 12,10
3 (52,84%)
Fêmea 1 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 4 0,36 6,31
Macho 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 3 0,27 6,56
Acanthopria sp.2
Total 1 0 0 0 0 6 0 0 0 0 0 7 0,64 12,87
2 (5,69 %)
Fêmea 0 1 0 7 0 13 3 0 3 0 0 27 2,45 7,13
Macho 0 0 0 0 0 6 3 0 0 0 0 9 0,82 7,40
Acanthopria sp.3
Total 0 1 0 7 0 19 6 0 3 0 0 36 3,27 14,53
5 (29,26 %)
Fêmea 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0 3 0,27 8,08
Macho 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 2 6 0,55 8,70
Acanthopria sp.4
Total 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7 2 9 0,82 16,78
2 (7,31 %)
Fêmea 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0,18 10,53
Macho 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 1 4 0,36 12,05
Acanthopria sp.5
Total 0 0 2 0 3 0 0 0 0 0 1 6 0,55 22,58
3 (4,87 %)
Número total de
parasitas / colônia
1 1 2 7 18 68 6 7 3 7 3 123 11,18 78,86
Número de espécies
parasitas / colônia
1 1 1 1 2 3 1 1 1 1 2 1,36 0,67
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
246
A
C
D
B
E
F
G
Figura 42. Acanthopria sp1 (asas extirpadas), morfologia das fêmeas. A-B: habitus, vista lateral
esquerda. C: idem, vista dorsal. D: mesossoma, vista lateral esquerda. E: idem, vista dorsal.
F: propodeum, vista postero-lateral. G: estrigilo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
248
Tabela 20. Ocorrência simultânea das cinco espécies de Acanthopria nas colônias de
Cyphomyrmex transversus: “+” indica que as duas espécies foram encontradas juntas e o caso
contrário é indicado por “-“. Para cada uma das espécies, o número de espécies simultâneas
está indicado na última coluna.
Acanthopria
sp.2
Acanthopria
sp.3
Acanthopria
sp.4
Acanthopria
sp.5
Número de
espécies
observadas
simultaneamente
Acanthopria
sp.1
+ + - +
3
Acanthopria
sp.2
+ - -
2
Acanthopria
sp.3
+ - -
2
Acanthopria
sp.4
- - +
1
Acanthopria
sp.5
- - +
2
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
249
Figura 43 (página seguinte). Acanthopria sp1, morfologia da fêmea. A: cabeça, vista frontal.
B: cabeça, vista lateral. C: detalhe da região clípeo-mandibular, vista frontal. D: detalhe do
aparelho bucal, vista ventral. E: detalhe da borda anterior do pronotum mostrando um colar de
setas escamiformes. F: idem, detalhe de uma seta escamiforme.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
250
A
B
C
D
E
F
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
252
A
B
C
Figura 44. Acanthopria sp.1 (asas extirpadas), morfologia do macho. A: habitus, vista lateral
esquerda. B: detalhe do mesossoma e da cabeça, vista lateral esquerda. C: mesossoma, vista
dorsal.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
254
No total, 123 parasitóides foram contabilizados (Tab. 19).
Das cinco espécies, Acanthopria sp.3 foi encontrada em cinco colônias e
apresentou a maior taxa de infestação de todas as espécies (TI= 15,62) (Tab.
18), representando 29,26% do total dos indivíduos encontrados em todas as
colônias. Seu índice de parasitismo não foi o maior de todos (IP= 720).
Acanthopria sp.1 foi encontrada somente em três colônias e apresentou uma
taxa de infestação notadamente menor (TI= 9,37) que a de Acanthopria sp.3.
No entanto, Acanthopria sp.1 representou até 52,84% do total dos indivíduos
emergentes de Diapriidae em todas as colônias, com um índice de parasitismo
bem superior (IP= 2166,66) ao de Acanthopria sp.3 (Tab. 18).
O valor da razão sexual foi superior a 1 (número de machos superior ao
número de fêmeas) em três espécies: Acanthopria sp.1 (RS= 1,5), Acanthopria
sp.4 e Acanthopria sp.5 (RS= 2), enquanto que, esse mesmo valor foi inferior a
um (número de fêmeas superior ao número de machos) nas espécies de
Acanthopria sp.2 (RS= 0,75) e Acanthopria sp.3 (RS= 0,33).
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
255
5.3.2. Demografia das colônias
Um total de 32 colônias de C. transversus foi coletado, sendo que
11 delas (34,37%) se encontravam parasitadas (Tab. 21).
Os dados relativos à demografia das 21 colônias não parasitadas está
apresentada na tabela 7 do capítulo 1 (Tab. 7, colônias 33 a 53) e os dados
relativos às colônias parasitadas estão apresentadas na tabela 21.
5.3.3. Estudo comportamental
5.3.3.1. Caracterização morfológica da cria parasitada
As cinco espécies de Acanthopria são endoparasitas das larvas de
C. transversus e as visivelmente parasitadas encontravam-se no estágio de
pré-pupa. As estruturas internas da larva da formiga já se encontravam
atacadas pelos parasitóides, permanecendo apenas o tegumento quitinoso,
utilizado como “pupário”. A cutícula da formiga era quase transparente, com
uma coloração variando de cinza-claro (parasitóide em fase inicial de
empupação) a cinza-escuro (parasitóide maduro). A fase larval das vespas não
foi observada. Geralmente a polaridade antero-posterior das pupas de
Acanthopria spp. foi idêntica à das larvas parasitadas (cabeça em posição
anterior (Fig. 45A); no entanto, em três ocasiões foi observada uma situação
inversa (cabeça da pupa do lado posterior ao da larva da formiga) (Fig. 45B).
Quatro graus distintos de maturação das pupas dos parasitóides puderam ser
distinguidos em função da cor dos seus olhos: brancos, marrom-claros,
marrom-escuros e pretos, permitindo antecipar a proximidade da emergência
do imago (Fig. 46A-D e Figs. 47A-D). Freqüentemente as pupas das vespas
realizaram movimentos dorso-ventrais do corpo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
256
Tabela 21. Demografia de 11 colônias parasitadas de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil) coletadas em agosto e setembro de 2004 e
fevereiro de 2005. (Localidade norte = Ponta da Tulha; localidade sul = Olivença).
Colônias Localidade Data de coleta Operárias
Gines
dealadas
Gines
aladas
Machos
Total de
alados
Ovos
Larvas não
parasitadas
ou
possivelmente
parasitadas
Larvas
parasitadas
Pupas
Total de
cria
Total de
indivíduos
60
Ponta da
Tulha
24/8/2004 54 0 0 0 0 35 20 6 30 91 145
61
Ponta da
Tulha
24/8/2004
105 1 0 0 0 0 4 16 6 26 131
62
Ponta da
Tulha
24/8/2004
244 1 0 0 0 15 14 24 33 86 330
67
Ponta da
Tulha
22/2/2005 536 7 9 15 24 0 0 10 65 75 635
68
Ponta da
Tulha
22/2/2005
260 2 3 0 3 54 45 25 4 128 391
69
Ponta da
Tulha
22/2/2005
110 1 1 0 1 45 22 35 36 138 249
70
Ponta da
Tulha
14/9/2004 628 0 0 0 0 0 89 13 178 280 908
63 Olivença 2/9/2004 273 0 0 0 0 0 13 4 151 168 441
64 Olivença 2/9/2004 241 1 0 0 0 0 2 13 113 128 369
65 Olivença 2/9/2004
206 1 0 0 0 0 6 1 54 61 267
66 Olivença 2/9/2004
135 1 0 0 0 0 17 6 89 112 247
Total 2792 15 13 15 28 149 232 153 759 1293
4113
Média 253.82 1.36 1.18 0,00 2.5455 13.55 21.09 13.91 69.00 117.55
373,90
Desvio padrão 178.74 1.96 2.75 0,00 7.1744 20.91 25.78 10.40 57.69 66.85
226,87
Amplitude 54-628 0-7 0-9 0-15 0-24 0-54 0-89 1-35 4-178 26-280
131-908
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
258
A B
Figura 45. Habitus de pupas maduras de Acanthopria sp.1 (machos) visível dentro do corpo de
pré-pupas mortas de Cyphomyrmex transversus, vista ventral. A: pupa do parasitóide com a
cabeça voltada para a região anterior ao corpo da larva da formiga.
B: pupa do parasitóide com a cabeça voltada para a região posterior ao corpo da larva da formiga.
Cabeça do
parasitóide
Cabeça do
parasitóide
Cabeça
da larva
da
formiga
Cabeça
da larva
da
formiga
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
260
A
C
B
D
Figura 46. Diferentes graus de maturação de pupas de Acanthopria sp.1.(fêmea) visíveis através
do tegumento de pré-pupas mortas de Cyphomyrmex transversus.
A-B: habitus, vista lateral direita. A: pupa imatura. B: pupas maduras. C: idem, vista ventral (pupa
imatura). D: detalhe da parte anterior do corpo, vista lateral esquerda (pupa imatura).
Cabeça
da larva
da
formiga
Cabeça do
parasitóide
por
transparência
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
262
A B
C
D
Figura 47. Pupas maduras de Acanthopria sp.1 (machos). A-B: habitus, vista lateral direita.
A: pupa bem visível através do tegumento da larva da formiga morta. B: idem, com foco
mostrando os contornos da larva da formiga (cabeça bem visível do lado direito da foto). C: idem,
vista ventral. D: idem: detalhe da parte anterior do corpo da pupa.
Cabeça
da larva
da
formiga
Cabeça do
parasitóide
por
transparência
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
264
5.3.3.2. Repartição espacial e cuidado com a cria parasitada
A distribuição da cria organizada dentro do ninho pelas operárias foi
homogênea: pupas, larvas parasitadas e não parasitadas sempre
permaneceram misturadas formando grupos individualizados (Figs. 48A-B).
O estudo comportamental do cuidado com a cria parasitada e não
parasitada pelas operárias de C. transversus resultou em seis comportamentos
básicos (Tab. 22 e Fig. 49). A caracterização e a quantificação dos
comportamentos somaram 1.058 registros com um total de 12 horas de
observações. Nenhum comportamento de rejeição das larvas parasitadas
pelas operárias foi observado.
Tabela 22. Catálogo comportamental das operárias de Cyphomyrmex transversus
(Ilhéus-BA, Brasil) no cuidado com os imaturos. Baseado em 1.058 observações visuais para
três colônias.
CÓDIGO DESCRIÇÃO DOS COMPORTAMENTOS
G
Operária de guarda
TR
Transporte das larvas
LL
Limpeza das larvas
AN
Antenação das larvas
AA
Atividade alimentar das larvas
CT
Cobrir a larva com tufos de fungo
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
265
A freqüência dos comportamentos das operárias com as larvas
parasitadas e não parasitadas encontra-se na tabela 23 e os comportamentos
de cuidado com a cria parasitada e não parasitada estão ilustradas nas figuras
48A-B e 50A-E. Observou-se que a antenação (AN) e a limpeza das larvas
(LL) parasitadas pelas operárias foi muito freqüente, principalmente no
momento em que o adulto do parasitóide encontrava-se prestes a emergir (Fig.
50 E). Notou-se que algumas larvas parasitadas possuíam pouco ou nenhum
tufo de fungo cobrindo a sua cutícula (CT) e esta se apresentava com um
aspecto completamente liso e brilhante (Fig. 50A-C e E e Fig. 53A).
Tabela 23. Freqüência relativa dos comportamentos de cuidado com os imaturos parasitados e
não parasitados por operárias de Cyphomyrmex transversus em três colônias (Ilhéus-BA,
Brasil) multiparasitadas por espécies de Acanthopria (Hymenoptera: Diapriidae). Abreviação
dos atos comportamentais: AN (antenação), LL (limpeza das larvas), CT (cobrir a larva com
tufos de fungo), AA (atividades alimentares), TR (transporte),
G (guarda).
Comportamentos
N°
colônia
AN LL CT AA TR G Total
67 33 11 - - 1 - 45
68 141 29 14 31 4 3 222
Larvas não
parasitadas
69 190 69 40 - - 1 300
Total
364 109 54 31 5 4 567
Freqüência (%) 64.20 19.22 9.52 5.47 0.88 0.71
67 56 2 - - - 8 66
68 138 72 15 - 2 2 229
Larvas parasitadas
69 136 56 - - 4 - 196
Total
330 130 15 - 6 10 491
Freqüência (%) 67.21 26.48 3.05 0.00 1.22 2.04
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
266
A
B
Figura 48. Distribuição espacial da cria não parasitada e parasitada por Acanthopria spp. nas
colônias de C. transversus. A: colônia 68 parasitada por Acanthopria sp1. B: colônia 69 parasitada
por Acanthopria sp1., Acanthopria sp.2 e Acanthopria sp.3. “lp” (larvas parasitadas), “lnp” (larvas
não parasitadas, “p” (pupas).
lp
lnp
lp
lp
lp
lp
lp
l
p
lp lp
lnp
lnp
lnp
lnp
lnp
lnp
lnp
lnp
p
lp
lp
lp
lp
lp
lp
lp
lp
lp
lp
lp
p
p
p
p
lnp
lnp
Fungo
leveduriforme
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
268
A alimentação (AA) foi um comportamento exclusivo das larvas não
parasitadas e o transporte (TR) foi raro para as duas categorias de larvas.
Observou-se a dificuldade encontrada pelas operárias para transportar as
larvas parasitadas, quando comparado com as não parasitadas (Fig. 50 C-D).
O comportamento de guarda (G) foi similar para as larvas parasitadas e não
parasitadas como descrito no capítulo 4 (cf. § 4.3.2.1).
0
10
20
30
40
50
60
70
80
AN AG CT AA TR G
Comportamentos
Freqüência relativa (%
)
Parasitadas
Não parasitadas
Não foram observadas diferenças significativas entre o cuidado com as
larvas parasitadas e não parasitadas, através do teste não paramétrico de
Mann Whitney (Tab. 24).
Tabela 24. Comparação da freqüência dos comportamentos de cuidado da cria não parasitada
e parasitada pelas operárias de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil). (Teste U de
Mann-Whitney, p< 0,05). AN (antenar), LL (limpeza), CT (cobrir a larva com tufos de fungo),
TR (transportar), G (guarda).
AN AG CT TR G
Valor de U
10,0000
9,0000 12,0000 11,5000 9,5000
Valor de P
0,2182 0,6547 -0,6956 -0,4428 0,4428
Figura 49. Freqüência relativa comparada dos comportamentos de cuidado com os imaturos
parasitados e não parasitados pelas operárias de Cyphomyrmex transversus (Ilhéus-BA, Brasil).
AN (antenar), LL (limpeza), CT (cobrir a larva com tufos de fungo), AA (atividades alimentares),
TR (transportar), G (guarda).
LL
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
269
5.3.3.3. Defesa do ninho e estratégia dos parasitóides
Observações das emergências dos parasitóides foram realizadas
oportunamente para três machos e duas fêmeas de Acanthopria sp.1 e uma
fêmea de Acanthopria sp.2 (Fig. 51A-G).
A emergência dos parasitóides se iniciou por um aumento significativo
dos movimentos dorso-ventrais do corpo, sobretudo da cabeça dentro do corpo
da larva parasitada.
O parasitóide recortou gradualmente a região anterior do tegumento do
corpo da larva da formiga com auxílio das suas mandíbulas, movimentando
freqüentemente a cabeça a fim de aumentar o corte (Figs. 51B-C). Em todos
os casos constatou-se que, antes da emergência do parasitóide, a primeira
operária que se encontrava próxima da larva parasitada, se encarregava de
transportá-la rapidamente para fora do ninho, a fim de abandoná-la no lixo (Fig.
51A). Observou-se que a fase de corte da cutícula da larva parasitada pela
vespa durou até 23 minutos.
No caso excepcional do parasitóide que se encontrava na posição
inversa à posição habitual (Fig. 45B), verificou-se que ele apresentou
dificuldades para perfurar a cutícula e conseguiu emergir somente após 4
horas. Foi observado sistematicamente que todos os parasitóides eram
capazes de andar logo depois da emergência. Eles se refugiavam na tampa
dos ninhos, mantendo-se distantes das formigas e iniciavam um
comportamento de autolimpeza das antenas, pernas e asas.
Nas emergências observadas, constataram-se agressões e capturas do
parasitóide pelas operárias forrageadoras. Até cinco operárias provocaram
imediatamente o ataque contra o parasitóide recém emergido prendendo-o
pelas antenas, pernas e asas, com o auxílio das suas mandíbulas e também
muitas vezes lambiam as suas antenas (52A-B e 53B-C). Foi constatado que o
parasitóide sempre adotou um comportamento de tanatose, deixando-se ser
manipulado pelas formigas. Durante todo esse tempo, percebeu-se em alguns
momentos, a mobilidade lenta das antenas, do aparelho bucal e das pernas do
parasitóide. Houve o depósito de líquido fecal sobre o parasitóide.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
270
Figura 50. Cyphomyrmex transversus, colônia 68 parasitada por Acanthopria sp.1. A-B: mistura
de cria não parasitada e parasitada. “lp” (larva parasitada), “lnp” (larva não parasitada), “p” (pupa).
C-E: cuidado dos imaturos pelas operárias. C: transporte de uma larva parasitada. D: idem, larva
não
p
arasitada. E: antena
ç
ão de uma larva
p
arasitada.
A B
C
D
E
lp
lp
lp
lp
ln
p
p
p
p
p
p
p
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
272
Foram observadas solturas e recapturas de um parasitóide pelas formigas
sucessivamente até onze vezes. Notou-se que, em condições de laboratório as
formigas agrediam o parasitóide até a sua morte, abandonando-o
posteriormente no lixo do ninho. Foi observada a permanência de uma
operária que vigiava um parasitóide posto no lixo.
5.3.3.4. Acasalamentos e postura dos parasitóides
Um único acasalamento foi observado no momento da triagem dos
parasitóides emergentes no ninho artificial. Essa observação pontual mostrou
que o acasalamento já tinha sido iniciado e por isso não foi possível verificar
outros eventuais comportamentos. Também, não foi possível observar posturas
das fêmeas sobre as larvas de C. transversus no Laboratório.
5.4. Discussão
Parasitismo ou hiper-parasitismo?
Cada espécie de Diapriinae foi encontrada com uma outra em pelo menos
uma colônia de C. transversus. Tais casos de múltiplo-parasitismo implicam
possivelmente na “competição” entre parasitóides em relação ao recurso
trófico.
Por isso, ao lado de casos simples de parasitismo das larvas de formiga,
não se pode descartar a existência de casos de hiper-parasitismo. Todas as
espécies de Acanthopria foram também encontradas sozinhas em pelo menos
uma colônia. É possível que numa colônia uni-parasitada, todas as vespas
emergentes sejam hiperparasitóides de uma outra espécie de Acanthopria
originalmente presente. No entanto, isso seria pouco provável na natureza, já
que tal situação desequilibrada levaria na eliminação da espécie hospedeira.
No limite atual dos conhecimentos adquiridos sobre esse novo modelo
biológico, ainda não se pode descartar a existência de casos de
hiperparasitismo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
273
No entanto, não existe registro de hiper-parasitismo em vespas
Acanthopria e que, de forma geral, os casos de simples parasitismo são mais
freqüentes nos himenópteros. Por isso, na ausência de qualquer evidência de
hiper-parasitismo no presente estudo, considerou-se que houve apenas cinco
casos distintos de simples parasitismo.
Identidade dos parasitóides
O gênero Acanthopria Ashmead representa um dos mais freqüentes
gêneros de Diapriinae da região neotropical (MASNER e GARCÍA, 2002). No
entanto é notável a captura das cinco espécies de Diapriinae parasitando as
colônias de C. transversus, constituindo-se assim no primeiro registro para o
gênero e para a família no estado da Bahia (LOIÁCONO e MARGARÍA, 2002 e
MASNER e GARCÍA, 2002). A região de restinga onde foram realizadas as
coletas pertence ao Corredor Central da Mata Atlântica. Essa zona
biogeográfica é conhecida por abrigar uma extraordinária biodiversidade e
contar com numerosas espécies animais e vegetais endêmicas (MORELLATO
e HADDAD, 2000). Isso mostra o quanto esse bioma ainda está desconhecido
e que provavelmente, muitas outras espécies de Acanthopria serão
futuramente descobertas. Também, o fato de três das cinco espécies de
Acanthopria serem novas para a ciência, demonstra o quanto a diversidade
real desse gênero deve ser superior ao que se conhece. Na revisão do gênero
Acanthopria, Masner e García (2002) estimaram que ainda sejam descritas
centenas de novas espécies. As cinco espécies de parasitóides foram
coletadas em somente 11 ninhos amostrados, sugerindo então que a
diversidade desses parasitóides é localmente muito alta. Por tudo isso,
futuramente é muito provável que novas espécies de Acanthopria parasitóides
de C. transversus sejam capturadas à medida que a coleta em ninhos
parasitados aumente.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
274
Figura 51. Parasitismo de Cyphomyrmex transversus por Acanthopria sp1. A-E: emergência dos
parasitóides. A: parasitóide pronto a emergir da exúvia de uma pré-pupa morta de Cyphomyrmex
transversus. B: pré-pupa vazia após a emergência do parasitóide. C: idem, detalhe do corte
realizado pelo parasita no tegumento da larva. D-E: macho adulto emergente. F: macho adulto
recém emergido. G: fêmeas adultas de Acanthopria sp.1 e Acanthopria sp.5 recém emergidas.
A
E
D
C
B
G
F
Lixo
Lixo
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
276
A
B
Figura 52. Cyphomyrmex transversus e Acanthopria sp1 (colônia 68). A: agressão a um macho
recém emergido por três operárias. B: agressão a uma fêmea recém emergida por uma operária.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
278
Com as observações atuais, não se sabe se as espécies de Acanthopria
são parasitóides específicos de C. transversus ou se são também capazes de
parasitar outras espécies do gênero ou de outras formigas. A literatura revela
que muitas espécies de himenópteros parasitóides são específicos de uma
espécie hospedeira (parasitóides monófagos) e que muitas outras são capazes
de parasitar diversas espécies hopedeiras ao mesmo tempo (parasitóides
polífagos) (GAULD e BOLTON, 1988). No entanto, observações em 35
colônias de duas outras espécies de Cyphomyrmex (grupo rimosus) nas
mesmas áreas não apresentaram casos de parasitismo. Por isso, até serem
encontradas novas informações, foi considerado no presente estudo, que todas
as espécies de Acanthopria são parasitóides específicos de C. transversus.
Freqüência do parasitismo
De forma geral, o parasitismo das colônias de C. transversus por vespas do
gênero Acanthopria revelou-se freqüente na região sul da Bahia, com 34,3% de
todas as colônias, ou seja, 1/3 estavam parasitadas. Os gêneros Cyphomyrmex
e Acanthopria são diversificados, contando respectivamente com 37 e sete
espécies descritas, além de possuírem largas distribuições na Região
Neotropical. Isso sugere que, numa grande escala geográfica, tal modelo de
parasitismo deve ser freqüente. Poucos casos similares de espécies de
Cyphomyrmex parasitadas pelo gênero Acanthopria são relatados na literatura:
Cyphomyrmex salvini Forel na Costa Rica (LONGINO, 2004), Cyphomyrmex
minutus Mayr em Porto Rico e Cyphomyrmex rimosus Spinola no Panamá
(FERNÁNDEZ-MARÍN et al., 2006), Cyphomyrmex sp.1 em Porto Rico
(MASNER e GARCÍA, 2002), e Cyphomyrmex sp.2 no sudeste do Brasil
1
(Odair Correa BUENO, comun. pess). Alguns gêneros de Attini são também
conhecidos por serem parasitados por outros gêneros de Diapriidae:
Acromyrmex ambiguus (Emery) no Uruguay (LOIÁCONO, 1987),
Trachymyrmex opulentus Mann e Apterostigma auriculatum Wheeler na Costa
Rica (MASNER e GARCÍA, 2002) (Tab. 17).
1
Uma colônia de uma espécie diferente de C. transversus, coletada no estado de São Paulo.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
279
A freqüência do parasitismo nos ninhos de C. transversus pelas várias
espécies de Acanthopria parece similar entre a localidade norte e a localidade
sul, com cerca de 1/3 dos ninhos parasitados (Tab. 18). Três das cinco
espécies de Acanthopria encontraram-se nas duas localidades de coleta. Ao
contrário, Acanthopria sp.2 e Acanthopria sp.4 foram respectivamente
coletadas somente na localidade norte e na localidade sul (Tab. 18). Já que
essas duas espécies foram observadas sozinhas em algumas colônias, sua
distribuição local não parece acompanhar a das outras espécies. Na realidade,
o número total de ninhos parasitados (n= 11) é pequeno em comparação com o
número total de espécies de parasitóides (n= 5). Isso sugere que a ausência de
uma espécie numa localidade pode estar relacionada a um esforço de coleta
insuficiente. Da mesma maneira, foram registrados dez casos de parasitismo
relativos a quatro espécies de Acanthopria na localidade norte e cinco casos
relativos a quatro espécies na localidade sul (Tab. 18). Isso pode está
correlacionado com o esforço de coleta maior na localidade norte (19 ninhos)
do que na localidade sul (13 ninhos). No entanto, não se pode descartar a
existência de diferenças entre os locais próximos aos de coletas quanto ao
grau de preservação ambiental, fazendo com que a diversidade seja superior
na localidade norte (cf. § 1.2.2.).
Observaram-se diferenças significativas nas taxas de infestação entre
espécies de parasitóides. Assim, Acanthopria sp.3 que apresentou a maior taxa
de infestação (TI= 15,62), seria considerada a mais adaptada biologicamente,
sendo a mais eficiente para infestar as colônias de C. transversus, quando
comparadas com Acanthopria sp.2 e Acanthopria sp.4 (TI= 6,25).
Constatou-se que Acanthopria sp.3 parasitou tanto pequenas quanto
grandes colônias de C. transversus (Tab. 21). De forma geral, suas colônias
hospedeiras tinham uma população de operárias notadamente maior (454,4 ±
313,19 n= 5) do que as de Acanthopria sp.2 (197 ± 73,54; n= 2) e Acanthopria
sp.4 (257 ± 14,14; n= 2). Da mesma maneira, as colônias parasitadas por
Acanthopria sp.3 tinham mais larvas e pupas (120,4 ± 96,50) do que as de
Acanthopria sp.2 (74,5 ± 26,16) e Acanthopria sp.4 (86,5 ± 36,06) (Tab.21).
Isso sugere que Acanthopria sp.3 parasita colônias de C. transversus mais
maduras. No entanto, esse resultado é muito limitado pelo pequeno tamanho
da amostra.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
280
Figura 53. Cyphomyrmex transversus e Acanthopria sp1 (colônia 68). A: cuidado dos imaturos
pelas operárias. “lp” (larvas parasitadas), “p” (pupas). B-C: agressão aos parasitóides adultos na
área externa do ninho artificial.
A
B
C
Parasitóide
Gine
O
p
erária
Parasitóide
l
p
lp
lp
lp
lp
p
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
282
Ciclos dos parasitóides
Os ciclos completos dos cinco parasitóides ainda não são conhecidos.
Os raros dados disponíveis sobre as suas biologias se resumem em
observações comportamentais pontuais relativas ao estágio de pupa e aos
primeiros momentos de vida dos adultos emergentes.
Oviposição da fêmea parasitóide
Não foi possível observar a oviposição das fêmeas de Acanthopria e, por
isso, não se conhece qual é o estágio imaturo de C. transversus que está
sendo atacado. Na literatura, não existe registro sobre a oviposição das fêmeas
de Acanthopria em ovos de Formicidae. Lachaud e Passera (1982) estudaram
o parasitismo de Plagiolepis pygmaea (Formicinae: Formicini) por Plagiopria
passerai (Hymenoptera: Diapriidae), sugerindo que a oviposição é feita numa
larva ou num casulo de gine.
No caso das espécies de Acanthopria associadas com C. transversus, é
possível que a oviposição ocorra durante as mudanças, já que Fernández-
Marín et al. (2006) observaram vespas Acanthopria próximas à trilha de C.
rimosus, quando faziam a mudança do ninho. Outra sugestão seria que as
fêmeas de Acanthopria penetram nos ninhos de C. transversus e ovipositam
imediatamente, mesmo sendo depois detectadas e agredidas até a morte pelas
formigas, ou ainda que elas sejam adotadas pelas formigas, facilitando assim a
sua oviposição. Tal caso de adoção já foi encontrado por Lachaud e Passera
(1982) com Solenopsia imitatrix (Hymenoptera: Diapriidae) adotados por
colônias de Solenopsis (Diplorhoptrum) fugax (Hymenoptera: Formicidae). Por
outro lado, não se conhece também o comportamento de oviposição da fêmea
do parasitóide, porém sabe-se que se trata de koinobiontes, assim como foi
observado por Fernández-Marín et al. (2006) para outras espécies de
Acanthopria parasitóides de C. rimosus e C. minutus. Tais parasitóides nunca
paralisam o seu hospedeiro, uma vez que a fêmea efetua a postura sobre ele
(NIEVES-ALDREY e FRONTAL-CAZALLA, 1999).
As posturas das fêmeas de Acanthopria poderiam também estarem
relacionadas a fatores físicos, como a luminosidade, a temperatura e a
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
283
umidade. Segundo Masner e García (2002), muitas espécies de Diapriinae são
noturnas, enquanto o experimento foi realizado durante o dia. As diferenças
entre espécies de Acanthopria quanto ao valor da razão sexual podem traduzir
estratégias reprodutivas diferentes. No entanto, elas podem também depender
da quantidade e da qualidade dos estágios larvais disponíveis nas colônias no
momento da oviposição. Segundo Patel e Habib (1987) é freqüente que as
fêmeas dos parasitóides ponham ovos férteis ou não, de acordo com a
quantidade de recurso. Os mesmos autores, estudando Campoletis flavicincta
(Hymenoptera: Ichneumonidae), observaram um número maior de machos
quando as larvas hospedeiras eram de primeiro e de segundo estágios. Para a
mesma espécie, o valor da razão sexual é de 1 quando todas as larvas
hospedeiras disponíveis estão no quarto estágio.
Estágio larval do parasitóide
No presente estudo, não foram observadas as características
morfológicas das larvas de Acanthopria. No entanto, elas podem apresentar um
grau de redução do segmento do corpo, três espiráculos funcionais e a
presença ou ausência de espinho. Provavelmente, numerosas larvas de C.
transversus com aparência normal já estavam endoparasitadas, uma vez que
as características de larvas parasitadas só afloram no seu último instar. De
acordo com Nieves-Aldrey e Fontal-Cazalla (1999), a estratégia koinobionte
tem como característica que a larva hospedeira continua a se desenvolver,
enquanto a larva do parasitóide passa a se alimentar apenas dos seus órgãos
não vitais.
Estágio de pupa do parasitóide
Os parasitóides eram visíveis unicamente através da cutícula das larvas
de C. transversus mortas no último estágio (pré-pupa). Esse fato ajudou a
confirmar a estratégia do parasitóide de matar o seu hospedeiro somente
quando ele alcançava o seu estágio de pupa.
A freqüência dos comportamentos de cuidado das operárias com a cria
(antenações (AN), limpeza (LL), cobrir a larva com tufos de fungo (CT),
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
284
transporte (TR), guarda (G)) mostrou que elas não são capazes de fazer
distinção entre larvas parasitadas e não parasitadas. Esse tratamento quase
idêntico da cria, menos a alimentação (AA) das larvas parasitadas, sugere uma
perfeita adaptação dos diaprídeos como organismos endoparasitas.
Aparentemente, eles não modificaram as características físicas e químicas
(feromônios e perfil dos hidrocarbonetos cuticulares) da cutícula das larvas
parasitadas, para evitar sua rejeição pelas operárias.
Emergência do parasitóide
Os parasitóides estão perfeitamente adaptados ao parasitismo com o seu
hospedeiro. Os primeiros cortes da cutícula da larva pelo parasitóide
emergente resultaram na detecção imediata do invasor pelas operárias. A larva
parasitada foi imediatamente transportada para fora do ninho e depositada no
lixo. De acordo com Lenoir et al., (2001), os hidrocarbonetos cuticulares
permitem o reconhecimento eficiente entre indivíduos de uma mesma colônia
ou, ao contrário, a detecção de qualquer invasor.
A velocidade com a qual a larva parasitada foi levada para fora do ninho
sugere a difusão de um alomônio, quando o parasitóide cortou a cutícula. O
fato de ela ser transportada até o lixo sugere que a substância implicada
poderia ser o ácido oléico. Ele é conhecido como o principal composto químico
emitido pelos indivíduos mortos da colônia e que provoca seu transporte até o
lixo pelas operárias (HÖLLDOBLER e WILSON, 1990). Os comportamentos de
fuga e de tanatose dos parasitóides recém emergidos, conseqüentemente,
ajudaram na sobrevivência dos parasitóides. Tais comportamentos foram
observados em Dilocantha (Hymenoptera: Eucharitidae) por Lachaud et al.,
(1998) e em Acanthopria por Fernández-Marín et al., (2006).
As vespas do gênero Dilocantha permaneceram imóveis quando
reconhecidas pelas formigas, adotando uma posição de pupa para serem
transportadas para fora do ninho. Fernández-Marín et al., (2006) sugerem que
o comportamento “juvenil” ou de “submissão” no gênero Acanthopria poderia
representar uma defesa preventiva para evitar a agressão pelas formigas.
Considerando-se a estrutura superficial dos ninhos de C. transversus em
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
285
condições naturais (cf. § 1.3.1.2), é provável que uma grande proporção de
parasitóides fujam rapidamente do ninho, logo após a emergência dos adultos.
De acordo com Hölldobler e Wilson (1990), quando os parasitas vivem durante
algum tempo ou em todo o seu ciclo na colônia, geralmente não são atacados
pelas formigas. Esse comportamento se dá pela aquisição do odor do
hospedeiro, que normalmente é feito no momento do contato com o material do
ninho, através da limpeza da larva, da trofalaxia ou pela síntese dos
hidrocarbonetos cuticulares similares aos do hospedeiro (LENOIR et al., 2001).
O fato dos parasitóides não co-habitarem com as formigas pode significar uma
resposta agressiva de C. transversus que, quando consegue capturar o
parasitóide, acaba por matá-lo.
Acanthopria não exibe adaptações morfológicas de verdadeiros
mirmecófilos, tais como: especializações na escultura, na pilosidade, na cor do
tegumento, na redução dos palpos e das esporas tibiais, na perda das asas,
dos olhos e dos ocelos, como apresentadas pelos gêneros Apopria, Mimopria,
Mimopriella, Notoxoides, Philolestoides e Solenopsia (LACHAUD e PASSERA,
1982; MASNER e GARCÍA, 2002). No entanto, as cinco espécies do gênero
possuem em comum, setas diferenciadas escamiforme (Fig. 43 E-F). Essas
setas foram estudadas por Lachaud (1981) confirmando que em Solenopsia
imitatrix e Lepidopria pedestris (ambas da família Diapriidae) essas setas estão
associadas a uma estrutura glandular, que secreta uma substância atrativa
para as operárias que lambem a área do corpo do parasitóide onde são
encontradas as setas. Esse comportamento pode favorecer o parasitóide a
adquirir o odor do ninho, resultando numa futura adoção deste pelas formigas.
Através de estudos futuros, essas características poderão talvez, caracterizar
uma adaptação que poderá explicar como esses parasitóides vivem e são
protegidos pelas formigas.
Vida adulta do parasitóide
A proximidade das áreas naturais de restinga pode ser indispensável
para o favorecimento e manutenção das populações de parasitóides. As
colônias parasitadas foram encontradas em três meses distintos do ano,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
286
sugerindo que os parasitóides possuem um ciclo de dispersão que oscila de
acordo com a estação do ano. Segundo Sperber et al., (2004), a diversidade
de parasitóides encontrada na região cacaueira do sul da Bahia aumenta nas
estações mais quentes do ano, como na primavera e no verão, diminuindo no
inverno. Esses fatores devem provavelmente aplicar-se também às espécies
de Acanthopria estudadas.
A procura de parceiros e o acasalamento das espécies de Acanthopria
devem ocorrer próximos aos ninhos de C. transversus. Fernández-Marín et al.,
(2006) observaram que adultos de outras espécies de Acanthopria voavam e
caminhavam próximos aos ninhos de C. minutus e C. rimosus. A única
observação de acasalamento no laboratório sugere que este ocorra poucas
horas após a emergência do macho e da fêmea, para que, dessa forma, seja
dado início a mais um ciclo de vida parasitária.
Parasitismo múltiplo
No presente estudo foi considerado que o parasitismo múltiplo das colônias
de C. transversus ocorre quando mais de uma espécie de Acanthopria parasita
uma colônia. Observou-se que, das 11 colônias parasitadas, três apresentavam
mais de uma espécie de Acanthopria, o que constitui um evento raro.
Resultados similares foram encontrados por Fernández-Marín et al., (2006)
também com o gênero Acanthopria e em colônias de Cyphomyrmex.
Efeitos do parasitismo
A fim de correlacionar variáveis demográficas com os efeitos globais da
presença de parasitóides nas colônias, devem ser considerados os resultados
relativos às oito colônias uni-parasitadas. Isso evitaria considerar efeitos
suplementares ligados às interações entre parasitóides nas colônias multi-
parasitadas.
No total, 123 parasitóides adultos emergiram das colônias. Se for
considerado que as 32 colônias (parasitadas e não parasitadas) totalizaram
juntas mais de 6984 operárias e de 1370 larvas não parasitadas e pupas (Tab.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
287
21) sugere-se que o custo global do parasitismo pelas cinco espécies de
Acanthopria juntas é relativamente modesto para C. transversus.
Na realidade, observa-se localmente que, se muitas colônias são
parasitadas (1/3 do total), os efeitos da ocorrência dos parasitóides são muito
heterogêneos de uma colônia para outra. De forma geral, observou-se que o
número de operárias foi, em média, superior para as colônias parasitadas
(253,82 ± 178,74; n= 11) às não parasitadas (199,62 ± 195,55; n= 21). O
número de larvas não parasitadas e de pupas foi em média muito superior
para as colônias parasitadas (253,82 ± 178,74; n= 11) do que para as não
parasitadas (31,58 ± 42,32; n= 21). Isso poderia significar que, de forma geral,
os parasitóides atacam as colônias adultas de C. transversus contendo mais
operárias e, sobretudo, mais larvas. Esse resultado corrobora Hölldobler
e Wilson (1990), segundo os quais a maior diversidade de parasitóides
mirmecófilos encontra-se em colônias grandes e maduras. Isso porque a
média de vida dessas colônias é longa e garante assim o sucesso ecológico
dos parasitóides.
O número de adultos de Acanthopria emergentes independentemente da
espécie, foi notadamente maior em Ponta da Tulha (103 parasitóides) do que
em Olivença (20 parasitóides). No entanto, constatou-se que 56,31% dos
parasitóides adultos emergentes da localidade norte pertencem a Acanthopria
sp.1. Essa espécie possui um índice de parasitismo bem maior (IP= 2166,66)
do que todas as outras espécies, mas apresenta uma taxa de infestação
relativamente modesta (TI= 9,37), igual à de Acanthopria sp.5. Biologicamente,
isso sugere que Acanthopria sp.1 e Acanthopria sp.5 apresentam uma
eficiência globalmente idêntica para infestar as colônias de C. transversus,
porém, Acanthopria sp.1 afeta mais significativamente a demografia das
colônias do seu hospedeiro, sendo mais eficiente para pôr seus ovos e
parasitar as larvas de C. transversus.
Considerando os dados demográficos das colônias infestadas por essas
duas espécies, constatou-se que, em média, as colônias parasitadas por
Acanthopria sp.1 (n= 3) tinham uma população de operárias (214,33 ± 90,59)
similar à Acanthopria sp.5 (n= 3) (213 ± 68,02). Por outro lado, notou-se que,
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
288
em média, as colônias parasitadas por Acanthopria sp.1 tinham uma população
de larvas e pupas maior (111,67 ± 49,7) do que Acanthopria sp.5 (85,67 ±
22,85). Esse resultado sugere que Acanthopria sp.1 parasita colônias de C.
transversus utilizando adaptações na infestação do formigueiro hospedeiro
mais eficiente do que Acanthopria sp.5. No entanto, esse resultado deve ser
relativizado em função do pequeno tamanho das amostras relativas às duas
espécies de Acanthopria.
Não-ocorrência de parasitismo de Cyphomyrmex lectus por
Diapriidae
Não foi observado parasitismo em C. lectus (grupo strigatus). Esse
resultado pode está relacionado à especificidade do parasitóide, à
superficialidade do ninho de C. transversus que certamente facilita a entrada
do parasitóide ou, até mesmo, porque as larvas de C. lectus estão mais
camufladas e protegidas pelo fungo miceliforme. Weber (1972) considerou que
essa cobertura de fungo é benéfica às larvas, promovendo uma proteção física
e/ou química contra patógenos microbianos, parasitas e parasitóides (cf. 3.2).
Apesar disso, houve parasitismo dos Diapriidae em C. transversus e isso pode
está ligado à forma e à quantidade de fungo cultivado pela espécie que,
provavelmente não promove uma grande proteção à suas larvas, de tal
maneira que elas acabam sendo continuamente parasitadas.
De qualquer forma, é necessário compreender as causas associadas ao
parasitismo e ao desenvolvimento das adaptações desses parasitóides que
utilizam as formigas como hospedeiros. Por isso, estudos adicionais devem ser
realizados sobre esses aspectos no gênero Acanthopria, a fim de tentar assim
descobrir se eles podem ser potenciais agentes de controle biológico de
algumas espécies da Tribo Attini.
5.5. Referências bibliográficas
AKRE, R.D.; RETTENMEYER, C.W. Behavior of Staphylinidae associated with
army ants (Formicidae: Ecitonini). Journal of the Kansas Entomological
Society, v. 39, p. 745-782, 1966.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
289
BORGMEIER, T. Sobre alguns diapriideos myrmecofilos, principalmente do
Brasil (Hym. Diapriidae). Revista de Entomologia, v. 10, p. 530-545, 1939.
BRAGANÇA, M.A.L.; DELLA LUCIA, T.M.C.; TONHASCA, A. Jr. First record of
phorid parasitoids (Diptera: Phoridae) of the leaf-cutting ant Atta bisphaerica
Forel (Hymenoptera: Formicidae). Neotropical Entomology, v. 32, n. 1, p.
169-171, 2003.
FEENER, D.H. Jr. Size-selective oviposition in Pseudacteon crawfordi (Diptera:
Phoridae), a parasite of fire ants. Annals of the Entomological Society of
America, v. 80, p. 148-151, 1987.
FERNÁNDEZ-MARÍN, H.; ZIMMERMAN, J.K.; WCISLO, W.T. Acanthopria and
Mimopriella parasitoid wasps. (Diapriidae) attack Cyphomyrmex fungus-growing
ants (Formicidae, Attini). Naturwissenschaften, v. 93, p. 17-21, 2006.
GAULD I.; BOLTON B. The Hymenoptera. British Museum (Natural History):
Oxford, Oxford University Press, 1988, p.452.
HENDERSON, G.; AKRE, R.D. Biology of the myrmecophilous cricket,
Myrmecophila manni (Orthoptera: Gryllidae). Journal of the Kansas
Entomological Society, v. 59, p. 454-467, 1986 a.
HENDERSON, G.; AKRE, R.D. Morphology of Myrmecophila manni, a
myrmecophilous cricket (Orthoptera: Gryllidae). Journal of the Entomological
Society of British Columbia, v. 83, p. 57-62, 1986 b.
HÖLLDOBLER, B.; WILSON, E. O. The Ants. Cambridge, Massachusetts:
Harvard University Press, 1990. p.732.
LACHAUD, J.P. Le glandes tegumentaires chez deux especes de Diapriidae:
aspests structuraux et ultrastructuraux. Bulletin Itérieur, Section Francaise de
L’union Internationale Pour le Etude des Insects Sociaux. Toulouse, p. 83-
85, 1981.
LACHAUD, J.P.; PASSERA, L. Données sur la biologie de trois diapriidae
myrmécophiles: Plagiopria passerai Masner Solenopsia imitatrix Wasmann et
Lepidopria pedestris Kieffer. Insectes Sociaux, v. 29, n. 4, p. 561-568, 1982
LACHAUD, J.P.; PÉREZ-LACHAUD, G.; HERATY, J.M. Parasites associated
with the ponerine ant Ectatomma tuberculatum (Hymenoptera: Formicidae) first
host record for the genus Dilocantha (Hymenoptera: Eucharitidae). Florida
Entomologist, v. 81, p. 570-574, 1998.
LENOIR, A.; D’ETTORRE, P.; ERRARD, C. Chemical ecology and social
parasitism. Annual Review of Entomology, v. 46, p. 573-599, 2001.
LOIÁCONO, M.S. Notas sobre Diapriidae neotropicales (Hymenoptera,
Diapriidae). Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, v. 40, p. 237-
241, 1981.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
290
LOIÁCONO, M.S. Um nuevo diaprido (Hymenoptera) parasitóide de larvas de
Acromyrmex ambiguus (Emery) (Hymenoptera, Formicidae) em el Uruguay.
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, v. 44, p. 129-136, 1987.
LOIÁCONO, M.S.; MARGARÍA, C.B. Systematics, morphology and physiology:
Ceraphronoidea, Platygastroidea and Proctotrupoidea from Brazil
(Hymenoptera). Neotropical Entomology, v. 31, p. 551-560, 2002.
LONGINO, J.T. 2004. Cyphomyrmex salvini Forel, 1899. Apresenta
informações sobre a identificação e história natural de Cyphomyrmex salvini.
Disponível em <www.D:\Biblioteca\Longino\Formicidae Cyphomyrmex
salvini.htm>. Acesso em: 10 de jun. de 2004.
MANGENOT, L. Parasitisme. Paris: Encyclopédie Universalis, 2002. v. 8, 2
DVD.
MASNER, L. A comparison of some Nearctic and Palearctic genera of
Proctotrupoidea (Hymenoptera) with revisional notes. Casopis
Ceskoslovenské Spolecnosti Entomologické, v. 61, p. 123-155, 1964.
MASNER, L.; GARCÍA, R.J.L. The genera of Diapriinae (Hymenoptera:
Diapriidae) in the new world. Bulletin of the American Museum of Natural
History, v. 268, p. 1-138, 2002.
MORELLATO, L.P.C.; HADDAD, C.F.B. Introduction: The Brazilian Atlantic
Forest. Biotropica, v.32, n. 4b, p. 786-792, 2000.
NIEVES-ALDREY, J.L.; FONTAL-CAZALLA, F.M. Filogenis y evolución del
orden Hymenoptera. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, v. 26, p.
459-474, 1999.
PATEL, P.N.; HABIB, M.E.E. Biological studies on Campoletis flavicincta
(Ashmead, 1890) (Hym., Ichneumonidae), an endoparasite of the fall
armayworm, Spodoptera frugiperda (Abbot and Smith, 1797) (Lepid.,
Noctuidae). Journal of Appied Entomology, v. 104, p. 28-35, 1987.
PESQUERO, M.A. CAMPIOLO, S.; FOWLER, H.G. Phorids (Diptera: Phoridae)
associated with mating swarms of Solenopsis saevissima (Hymenoptera:
Formicidae). Florida Entomologist, v. 76, n. 1, p. 179-181, 1993.
POTER, S.D.; PESQUERO, M.A.; CAMPIOLO, S.; FOWLER, H.G. Growth and
development of Pseudacteon phorid fly maggots (Diptera: Phoridae) in the
heads of Solenopsis fire ant workers (Hymenoptera: Formicidae).
Environmental Entomology, v. 24, n. 2, p. 475-479, 1995a.
POTER, S.D.; FOWLER, H.G; CAMPIOLO, S.; PESQUERO, M.A. Host
specificity of several Pseudacteon (Diptera:Phoridae) parasites os fire ants
(Hymenoptera: Formicidae) in south América. Florida Entomologist, v. 78, n.
1, p. 70-74, 1995 b.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Capítulo 5 - Um caso excepcional de parasitismo múltiplo …
291
SPERBER, C.F.; NAKAYAMA, K.; VALVERD, M.J.; NEVES, F.S.N. Tree
species richness and density affect parasitoid diversity in cacao agroforestry.
Basic and Apllied Ecology, v. 5, p. 241-251, 2004.
WEBER, N.A. Gardening ants: The attines. Memoirs of the American
Philosophical Society, v. 92, p. 1-146, 1972.
WHEELER, W.M. Ants, their structure, development and behavior. New
York: Columbia University Press, 1926. p. 663.
WILLIAMS, R.N.; WHITCOMB, W.H. Parasites of fire ants in South America.
Proceedings tall timbers. Conference ecology animal: control habitat
management, v. 5, p. 49-59, 1974.
WILLIAMS, R.N. PANAIA, J.R., GALLO, D.; WHITCOMB, W.H. Fire ants
attacked by phorid flies. Florida Entomology, v. 56, p. 259-262, 1973.
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Considerações finais
294
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
1) Cyphomyrmex lectus e Cyphomyrmex transversus são duas espécies
terrícolas cuja estrutura dos ninhos é simples. O ninho subterrâneo de
C. lectus é formado por uma galeria vertical que se abre numa única
câmara elipsoidal na qual é cultivado o fungo simbionte, com um único
orifício externo sem murundu. O ninho superficial de C. transversus é
formado por uma fina câmara principal situada sob frutos de cocos na qual
é cultivado o fungo simbionte. As duas espécies têm pequenas colônias; no
entanto as sociedades de C. lectus são notadamente menores do que as
de C. transversus.
2) Ambas espécies apresentam um forrageamento individual bem sucedido;
no entanto suas dinâmicas de forrageamento são distintas. Cyphomyrmex
lectus apresenta dois picos de atividade diurnos e seu ninho é fechado
durante a noite, enquanto C. transversus apresenta um só pico de atividade
diurno. O fungo cultivado por C. lectus é “miceliforme” e o de C.
transversus é “leveduriforme”. A preparação e a incorporação do substrato
no fungo simbionte revelam comportamentos originais para as espécies
estudadas. As pró-pleuras possuem inúmeras ornamentações cuticulares
diferenciadas que formam cavidades onde se alojam bactérias simbiontes.
3) Cyphomyrmex lectus possui 4 ínstares larvais enquanto
C. transversus possui 5 ínstares larvais. No entanto, a morfologia larval das
duas espécies é muito semelhante e as poucas diferenças poderiam estar
Bioecologia comparada de duas espécies de Cyphomyrmex Mayr
Considerações finais
295
ligadas ao tipo de fungo simbionte diferente. Os imaturos das duas
espécies são sempre recobertos por uma camada de fungo simbionte
colocada pelas próprias operárias
4) As duas espécies possuem colônias monogínicas. Suas fêmeas têm
aparelhos reprodutores com ovários politróficos compostos de 3 ovaríolos.
Os ovários são bem desenvolvidos e funcionais na rainha, mas reduzidos
na gine. Ao contrário, a espermateca na rainha e na gine possui igual
volume. Ovários e espermateca são muito reduzidos na operária. Para as
duas espécies, a rainha representa uma casta social exclusivamente
dedicada à reprodução. A gine de C. transversus tem um papel social
similar ao da casta operária.
5) Todos os comportamentos implicados no cuidado dos imaturos pelas
operárias foram idênticos em ambas as espécies, diferenciando-se apenas
nas suas freqüências. A trofalaxia proctodeal e a postura de ovos tróficos
revelaram uma troca mútua de alimentos entre operárias e larvas de C.
lectus.
6) No sul da Bahia, as colônias de Cyphomyrmex transversus são
freqüentemente multiparasitadas por vespas do gênero Acanthopria,
endoparasitas das suas larvas. As diversas espécies de parasitóides
apresentam estratégias diferentes e são altamente adaptadas morfológica
e comportamentalmente.
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