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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO CLARO
unesp
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(ÁREA DE BIOLOGIA VEGETAL)
EMBRIOLOGIA E DESENVOLVIMENTO DE FRUTOS E SEMENTES
DE ERIOCAULACEAE E CYPERACEAE (POALES)
ALESSANDRA IKE COAN
Orientadora: Profa Dra Vera Lucia Scatena
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências do Campus de Rio
Claro, Universidade Estadual
Paulista, como parte dos requisitos
para obtenção do título de Doutor
em Ciências Biológicas (Biologia
Vegetal).
Novembro - 2006
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i
ÍNDICE
1. RESUMO....................................................................................................................... 01
2. ABSTRACT................................................................................................................... 02
3. INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................. 03
4. LITERATURA CITADA ............................................................................................. 04
CAPÍTULO I. Embriologia e desenvolvimento de semente de Eriocaulaceae (Poales)
............................................................................................................................................ 08
Resumo/Abstract................................................................................................................. 09
Introdução ........................................................................................................................... 10
Material e Métodos ............................................................................................................. 12
Resultados........................................................................................................................... 13
Discussão ............................................................................................................................ 19
Referências Bibliográficas.................................................................................................. 25
Ilustrações .......................................................................................................................33-39
CAPÍTULO II. Desenvolvimento da antera e do grão de pólen de Hypolytrum bullatum e
Rhynchospora consanguinea (Cyperaceae, Poales).......................................................... 40
Resumo/Abstract................................................................................................................. 41
Introdução ........................................................................................................................... 42
Material e Métodos ............................................................................................................. 44
Resultados........................................................................................................................... 45
Discussão ............................................................................................................................ 49
Referências Bibliográficas.................................................................................................. 54
Ilustrações .......................................................................................................................61-65
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ii
CAPÍTULO III. Desenvolvimento do óvulo e do fruto de espécies de Cyperaceae
(Poales)............................................................................................................................... 66
Resumo/Abstract................................................................................................................. 67
Introdução ........................................................................................................................... 68
Material e Métodos ............................................................................................................. 70
Resultados........................................................................................................................... 71
Discussão ............................................................................................................................ 74
Referências Bibliográficas.................................................................................................. 80
Ilustrações .......................................................................................................................86-92
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ....................................................................................... 93
1
1. RESUMO
Embriologia e desenvolvimento de frutos e sementes de Eriocaulaceae e Cyperaceae
(Poales) – A embriologia e o desenvolvimento de sementes de Eriocaulaceae e de Cyperaceae
foram estudados buscando-se contribuir para a taxonomia e a filogenia dessas famílias.
Diferentes gêneros de Eriocaulaceae foram analisados e a uniformidade embriológica da
família foi consolidada. O espessamento do endotécio do tipo placa basal, os grãos de pólen
espiraperturados, a formação de cisto antipodal associado à hipóstase no óvulo, e a semente
endotestal operculada são sinapomorfias de Eriocaulaceae em Poales. A utilização do caráter
“número de microsporângios das anteras” na delimitação de gêneros não é consistente,
enquanto que caracteres relacionados à testa da semente parecem fornecer dados mais estáveis
que podem ser aplicados na relação entre os gêneros. No geral, os caracteres embriológicos
indicam a necessidade premente de revisão taxonômica em Eriocaulaceae, buscando-se
classificação mais natural para seus táxons. Em Cyperaceae, a embriologia e o
desenvolvimento do fruto de espécies de Hypolytrum e de Rhynchospora foram estudados,
corroborando-se também a uniformidade da família na maioria desses aspectos. O
espessamento do endotécio do tipo espiral, a microsporogênese simultânea tipo-Cyperaceae, o
grão de pólen do tipo pseudomônade, trinucleado, a formação de obturador funicular e
hipóstase no óvulo, a embriogenia onagrácea - variação Juncus, e o fruto aquênio com
acúmulo de sílica distinguem a família perante as demais Poales. O gênero Hypolytrum
distingue-se de Rhynchospora e dos demais gêneros de Cyperaceae já estudados pela presença
de pseudomônades esféricas, com exina reticulada e arranjo central no microsporângio,
micrópila formada pelos dois tegumentos do óvulo e tecido parietal conspícuo que indicam
sua posição como um grupo basal na família. Além disso, sugere-se que o número e a
constituição das camadas de células do pericarpo encontrados nos aquênios de representantes
desses dois gêneros estejam mais relacionados aos fatores ambientais do que aos fatores
genéticos das espécies.
2
2. ABSTRACT
Embryology and seed development of Eriocaulaceae and Cyperaceae (Poales) – The
embryology and the seed development of Eriocaulaceae and Cyperaceae were studied here in
order to contribute to the taxonomy and phylogeny of both families. The results given by
different genera of Eriocaulaceae allowed us to strengthen the embryological uniformity of
the family. The endothecial thickenings of the baseplate-type, the spiraperturate pollen grains,
the antipodal cyst closely associated to the hypostase, and the operculated endotestal seeds are
synapomorphies of Eriocaulaceae within Poales. The use of the character “number of
microsporangia of anthers” in genera delimitation is not consistent, while those related to the
seed coat seem to be more stable in establishing relationships between genera. The overall
embryological features pointed out the necessity of a taxonomic revision in Eriocaulaceae,
aiming at a more natural classification of its taxa. In Cyperaceae, the embryology and the fruit
development were investigated in species of Hypolytrum and Rhynchospora, showing that
most of these aspects are also uniform within the family. The endothecial thickenings of the
spiral type, the Cyperaceous-type of simultaneous microsporogenesis, the trinucleate pollen
grain of the pseudomonad type, the formation of a funicular obturator closely associated with
the hypostase of the ovule, the Onagrad-Juncus variation embryogeny, and the fruit of the
achene type – with silica deposition – clearly distinguish this family amongst the other Poales.
Hypolytrum differs from Rhynchospora as well as from the other genera of Cyperaceae
already studied for the spherical pseudomonads, with reticulate exine and central arrangement
in the microsporangia, the micropyle formed by both the integuments, and the conspicuous
parietal tissue which indicate its position as a basal group in the family. Moreover, the
number and the constitution of the cells layers of the pericarp described for the achene of both
genera are suggested being more related to environmental than to genetic factors.
3
3. INTRODUÇÃO GERAL
Atualmente, algumas alterações vêm sendo apresentadas dentro do grupo das
Monocotiledôneas, especialmente no clado formado por Poales, Commelinales, Zingiberales,
Arecales e Dasypogonaceae, que recebe a denominação de “commelinídeas” (Linder &
Kellogg, 1995; APG II, 2003; Givnish et al., 1999; Chase et al., 2000).
Dentre as commelinídeas, Poales é a maior ordem, com 17 famílias (Soltis et al.,
2005): Anarthriaceae, Bromeliaceae, Centrolepidaceae, Cyperaceae, Ecdeiocoleaceae,
Eriocaulaceae, Flagellariaceae, Hydatellaceae, Joinvilleaceae, Juncaceae, Mayacaceae,
Poaceae, Rapateaceae, Restionaceae, Thurniaceae, Typhaceae e Xyridaceae. As análises
filogenéticas recentes, como as de GPWG (2001), Bremer (2002), Davis et al. (2004) e de
Chase et al. (2005), apontaram quatro clados na ordem, que foram denominados de
“graminídeo”, “restiídeo”, “cyperídeo” e “xyrídeo” segundo Linder & Rudall (2005).
De acordo com Linder & Rudall (2005), o clado xyrídeo, composto por
Eriocaulaceae, Hydatellaceae, Mayacaceae e Xyridaceae, parece ser o mais problemático de
Poales em termos de circunscrição e de posição filogenética. Grãos de pólen equinados,
sementes operculadas e embriões indiferenciados são sinapomorfias embriológicas do clado
(Stevens, 2001 onwards). Entre as relações de afinidades estabelecidas neste clado, as mais
consistentes encontram-se entre Eriocaulaceae e Xyridaceae (Dahlgren et al., 1985; Stevenson
& Loconte, 1995; Givnish et al., 1999; Chase et al., 2000; Michelangeli et al., 2003; Davis et
al., 2004).
Dentre as xyrídeas, Eriocaulaceae é monofilética (Giulietti et al., 1995, 2000;
Unwin, 2004), mas apresenta categorias genéricas e infragenéricas claramente polifiléticas,
circunscritas principalmente com poucos caracteres florais. A utilização de caracteres
embriológicos foi salientada por Giulietti et al. (2000) na mais recente análise combinada da
família.
Estudos embriológicos já foram realizados em representantes pertencentes a sete –
Actinocephalus (Koern.) Sano, Blastocaulon Ruhland, Eriocaulon L., Leiothrix Ruhland,
Mesanthemum Koern., Paepalanthus Mart. e Syngonanthus Ruhland – dos onze gêneros da
família. No presente trabalho, estudaram-se a embriologia e o desenvolvimento da semente de
4
representantes dos gêneros Eriocaulon, Leiothrix, Paepalanthus, Syngonanthus e, em
especial, Lachnocaulon Kunth, Philodice Mart. e Tonina Aubl.. Dentre as espécies
escolhidas, algumas delas pertencem a gêneros já estudados, porém ocupam posições
taxonômicas distintas dentro da família e são importantes para o seu entendimento. Procurou-
se levantar caracteres diagnósticos que poderão ser utilizados em análises cladísticas futuras
da família e da ordem como um todo.
O clado cyperídeo, que inclui Cyperaceae, Juncaceae e Thurniaceae, pode ser
considerado dos mais consistentes em Poales (Linder & Rudall, 2005), suportado por dados
moleculares e não-moleculares (Plunkett et al., 1995; Simpson, 1995; Munro & Linder, 1997;
Chase, 2004; Chase et al., 2005). As famílias apresentam como sinapomorfias embriológicas
a microsporogênese simultânea, grãos de pólen em tétrades, trinucleados, óvulos anátropos e
sementes testal-tégmicas (Stevens, 2001 onwards).
Em Cyperaceae, dentre as cyperídeas, as relações infrafamiliares são também
discutidas, principalmente em relação à subfamília Mapanioideae (Simpson et al., 2003), que
inclui representantes considerados basais por alguns autores (Kern, 1974; Goetghebeur, 1986)
ou isolados na família por outros (Dahlgren et al., 1985).
Com o objetivo de levantar características embriológicas e de desenvolvimento do
fruto, que possam auxiliar na elucidação das relações de Mapanioideae com as demais
subfamílias de Cyperaceae, estudaram-se no presente trabalho a embriologia e o
desenvolvimento do fruto de representantes de Hypolytrum Rich. comparados a representantes
de Rhynchospora Vahl, que pertence à subfamília Cyperoideae e que segue o padrão
embriológico descrito para a família até o momento.
4. LITERATURA CITADA
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8
CAPÍTULO I
Embriologia e desenvolvimento de semente de Eriocaulaceae (Poales)
9
RESUMO
A embriologia e o desenvolvimento de semente de diferentes gêneros de Eriocaulaceae foram
estudados, buscando-se levantar caracteres embriológicos diagnósticos para a família e
contribuir para o melhor entendimento de sua biologia. Os resultados obtidos corroboraram a
uniformidade embriológica da família: endotécio com espessamento do tipo placa basal
completa; tapete secretor; microsporogênese sucessiva; grãos de pólen em mônades,
espiraperturados; óvulos ortótropos, pêndulos, bitegumentados e tenuinucelados, com
endóstoma; cisto antipodal no gametófito feminino, associado à hipóstase; endosperma do
tipo nuclear-livre; embrião campanulado e indiferenciado; sementes endotestais e
operculadas, com endotégmen taninífero; e fruto cápsula loculicida. A variação no número de
microsporângios das anteras de Lachnocaulon, Paepalanthus, Philodice e Tonina, além de
outras características, indica a necessidade premente de revisão taxonômica em
Eriocaulaceae, buscando-se uma classificação mais natural para seus táxons. Dentre as Poales,
Eriocaulaceae relaciona-se com Xyridaceae, Mayacaceae e Hydatellaceae, apresentando em
comum a microsporogênese sucessiva, grãos de pólen predominantemente binucleados,
opérculo micropilar, embrião indiferenciado e endotégmen taninífero. O espessamento do
endotécio do tipo placa basal, grãos de pólen espiraperturados, cisto antipodal e semente
endotestal operculada são sinapomorfias de Eriocaulaceae em Poales.
Palavras-chave: antera, Eriocaulon, Lachnocaulon, Leiothrix, óvulo, Paepalanthus,
Philodice, Tonina
ABSTRACT
The embryology and the seed development are presented for different genera of
Eriocaulaceae, in order to provide diagnostic embryological features and to understand better
its biology. The results showed the embryological uniformity of the family: endothecium of
the baseplate-type; secretory tapetum; successive microsporogenesis; spiraperturate pollen
grains, shed as monads; orthotropous, pendulous, bitegmic, tenuinucellate and endostomic
ovules; female gametophyte with formation of an antipodal cyst, associated with the
hypostase; free-nuclear endosperm; bell-shaped and undifferentiated embryo; endotestal and
10
operculated seed with tanniniferous endotegmen; fruit of the loculicidal capsule type. The
variation in microsporangia number within the anthers of Lachnocaulon, Paepalanthus,
Philodice, and Tonina, along with other embryological features, pointed out the necessity of a
taxonomic revision in Eriocaulaceae, aiming at a more natural classification of its taxa.
Amongst Poales, Eriocaulaceae share successive microsporogenesis, mostly binucleate pollen
grains, micropilar operculum, undifferentiated broad embryo, and taninniferous endotegmen
especially with Xyridaceae, Mayacaceae, and Hydatellaceae. The endothecial thickenings of
the baseplate-type, the spiraperturate pollen grains, the antipodal cyst and the operculated
endotestal seeds are putative synapomorphies of Eriocaulaceae within the Poales.
Key words: anther, Eriocaulon, Lachnocaulon, Leiothrix, ovule, Paepalanthus, Philodice,
Tonina
INTRODUÇÃO
Eriocaulaceae é composta por onze gêneros e cerca de 1100 espécies de distribuição
pantropical (Giulietti & Hensold, 1990; Stützel, 1998; Sano, 2004). A maior riqueza de
gêneros e de espécies é encontrada na América do Sul, nas regiões montanhosas da Cadeia do
Espinhaço, no Brasil, e nos tepuis da Venezuela (Hensold, 1991). Apenas dois gêneros não
ocorrem na região sulamericana: Lachnocaulon Kunth, endêmico dos Estados Unidos e de
Cuba (Kral, 1966, 1989; Giulietti & Hensold, 1990), e Mesanthemum Koern., endêmico da
África (Giulietti & Hensold, 1990).
As relações taxonômicas de Eriocaulaceae com as demais monocotiledôneas foram
discutidas em vários estudos (Dahlgren et al., 1985; Chase et al., 2000; Stevenson
&
Loconte,
1995;
APG
II,
2003;
Givnish et al., 1999; Bremer,
2002;
Michelangeli et al., 2003; Linder &
Rudall, 2005). Atualmente, Eriocaulaceae está circunscrita em Poales (Bremer, 2002; APG II,
2003; Michelangeli et al., 2003; Davis et al., 2004; Linder & Rudall, 2005; Soltis et al., 2005),
dentro do grupo formado por Thurniaceae, Cyperaceae, Juncaceae, Mayacaceae, Xyridaceae,
Hydatellaceae, Restionaceae, Centrolepidaceae, Anarthriaceae, Flagellariaceae,
Joinvilleaceae, Ecdeiocoleaceae e Poaceae. Nesse grupo, segundo Linder & Rudall (2005),
11
Eriocaulaceae, Xyridaceae, Mayacaceae e Hydatellaceae formam um clado problemático em
termos de circunscrição e posição filogenética. Entre as relações de afinidades estabelecidas
neste clado, as mais consistentes encontram-se entre Eriocaulaceae e Xyridaceae (Dahlgren et
al., 1985; Stevenson & Loconte, 1995; Givnish et al., 1999; Chase et al., 2000; Michelangeli
et al., 2003; Davis et al., 2004).
O monofiletismo de Eriocaulaceae é consolidado e foi corroborado em todas as
análises cladísticas realizadas na família (Giulietti et al., 1995, 2000; Unwin, 2004). No
entanto, as categorias genéricas e infragenéricas foram apontadas como parafiléticas ou
polifiléticas devido à delimitação de táxons baseada exclusivamente em caracteres florais,
como número de estames, união ou não das pétalas e número de microsporângios nas anteras
(Giulietti & Hensold, 1990). Três gêneros - Eriocaulon L., Paepalanthus Mart. e
Syngonanthus Ruhland - concentram o maior número de espécies, cerca de 75% do total,
enquanto que Actinocephalus (Koern.) Sano, Blastocaulon Ruhland, Lachnocaulon Kunth,
Leiothrix Ruhland, Mesanthemum Koern. e Rondonanthus Herzog são bem menores, e
Philodice Mart. e Tonina Aubl. são monotípicos.
A divisão infrafamiliar mais aceita de Eriocaulaceae corresponde àquela proposta
por Ruhland (1903) e consiste em duas subfamílias: Eriocauloideae, que inclui Eriocaulon e
Mesanthemum, caracterizada, principalmente, pelo androceu displostêmone e pelas glândulas
nas pétalas; e Paepalanthoideae, que inclui os nove gêneros restantes, caracterizada pelo
androceu isostêmone e pela ausência de glândulas nas pétalas.
O posicionamento taxonômico dos gêneros é muito discutido. Stützel (1985a)
considerou Eriocaulon (Eriocauloideae) distante das bases filogenéticas da família, enquanto
que Hensold & Giulietti (1991) e Giulietti et al. (1995) consideraram-no como táxon basal.
Em Paepalanthoideae, que agrega o maior número de gêneros e espécies, foram apontados
problemas de delimitação infragenérica e genérica por Giulietti et al. (2000) na última análise
filogenética da família. Segundo os autores, a circunscrição de gêneros como Leiothrix,
Paepalanthus e Syngonanthus, baseada em poucos caracteres, resultou em várias divisões
infragenéricas. Dentre esses gêneros, Paepalanthus, com cerca de 400 espécies, é claramente
polifilético (Giulietti et al., 2000; Unwin, 2004). Nos demais gêneros de Paepalanthoideae, a
circunscrição também foi baseada em poucos caracteres, ou em apenas um caráter, como foi o
12
caso de Blastocaulon, que foi segregado a partir de Paepalanthus (Giulietti, 1978); e de
Philodice, que foi segregado a partir de Syngonanthus (Ruhland, 1903), ambos
fundamentados no caráter “presença de anteras bisporangiadas”.
Caracteres embriológicos de Eriocaulaceae, como a formação da antera e do grão de
pólen (Dahlgren & Clifford, 1982; Johri et al., 1992) juntamente com o desenvolvimento do
pericarpo e da testa da semente (Ramaswamy et al., 1983; Nair, 1987; Giulietti et al., 1988;
Phillips, 1995; Tissot-Squalli, 1997; Zhang, 1999), foram apontados como úteis nas relações
taxonômicas infragenéricas. Nas análises cladísticas realizadas por Giulietti et al. (2000)
foram utilizados apenas caracteres relacionados ao número de microsporângios da antera e ao
tipo de ornamentação da testa da semente. Os autores sugeriram a importância de dados
embriológicos de Eriocaulaceae para melhor compreender sua filogenia.
Dessa forma, entende-se que aspectos embriológicos e do desenvolvimento de
sementes sejam úteis nas relações infrafamiliares de Eriocaulaceae, como já demonstrado para
outras famílias de Poales, como Xyridaceae (Carlquist, 1960; Rudall & Sajo, 1999). Assim, o
objetivo do presente trabalho foi estudar a embriologia e o desenvolvimento de semente de
diferentes gêneros de Eriocaulaceae, buscando melhor entendimento da sua biologia. Além
disso, procurou-se levantar caracteres diagnósticos que poderão ser utilizados em análises
cladísticas futuras da família e da ordem como um todo.
MATERIAL E MÉTODOS
O material examinado foi listado na Tabela 1.
As inflorescências, em diferentes estágios de desenvolvimento, foram coletadas,
fixadas em FAA 50 (1 formaldeído : 1 ácido acético glacial : 18 etanol 50%, v/v) (Johansen,
1940), e posteriormente transferidas para etanol 70%, com algumas gotas de glicerina.
Para o estudo anatômico em microscopia de luz (ML), as inflorescências foram
desidratadas em série n-butílica, incluídas em historresina e seccionadas em micrótomo
rotativo, com 5-8 µm de espessura. As seções anatômicas foram coradas com ácido periódico-
reativo de Schiff (reação PAS) e azul de toluidina (Feder & O’Brien, 1968).
Para o estudo morfológico em microscopia eletrônica de varredura (MEV), anteras e
13
sementes maduras das espécies, previamente fixadas em FAA 50 e estocadas em etanol 70%,
foram desidratadas em série etílica, secas ao ponto crítico e metalizadas com ouro. As
amostras foram observadas no microscópio eletrônico de varredura JEOL (JSM-P15).
Para a descrição da superfície da testa da semente foi seguida a nomenclatura
proposta por Barthlott (1981). As seguintes características foram examinadas: arranjo das
células, escultura primária (forma da célula) e escultura secundária (comportamento da parede
celular externa).
Tabela 1 – Táxons de Eriocaulaceae estudados, com respectivos dados de coleta.
Táxons Dados de coleta
Eriocaulon elichrysoides Bong. BRASIL, Minas Gerais, Scatena et al. 183 (HRCB)
E. kunthii Koern. BRASIL, Minas Gerais, Scatena et al. 199 (HRCB)
Lachnocaulon anceps Morong EUA, Alabama, Unwin 201 (MU)
L. engleri Ruhland EUA, Alabama, Unwin 237 (MU)
L. minus Small EUA, Alabama, Unwin 230 (MU)
Leiothrix flavescens (Bong.) Ruhland BRASIL, Minas Gerais, Scatena et al. 209 (HRCB)
Paepalanthus bryoides Kunth BRASIL, Minas Gerais, Giulietti et al. s.n. (SPF)
P. obtusifolius Koern. BRASIL, Bahia, Harley et al. 19812 (HUEFS)
P. subtilis Miq. BRASIL, Bahia, Scatena & Giulietti s.n. (HUEFS)
Philodice hoffmannseggii Mart. BRASIL, Mato Grosso, Giulietti 1381 (HUEFS)
Syngonanthus cipoensis Ruhland BRASIL, Minas Gerais, Scatena et al. 195 (HRCB)
Tonina fluviatilis Aubl. BRASIL, Pernambuco, Alves & Pinto s.n. (HRCB)
HRCB = Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo, Brasil; HUEFS = Universidade Estadual de Feira
de Santana, Feira de Santana, Bahia, Brasil; MU = Miami University, Oxford, Ohio, EUA; SPF = Universidade
de São Paulo, São Paulo, São Paulo, Brasil.
RESULTADOS
Flores. As inflorescências das espécies estudadas são do tipo capítulo, com flores unissexuais
em diferentes estágios de desenvolvimento, cuja maturação é centrípeta (Fig. 1).
Anteras e grãos de pólen. No primórdio das anteras de todas as espécies, algumas células
hipodermais se diferenciam nos ângulos (Fig. 2) e constituem os arquespórios. Estes se
dividem periclinalmente, formando uma camada esporogênica e uma camada parietal
14
primária. A camada parietal primária se divide periclinalmente e resulta em duas camadas
secundárias - a externa se diferencia no endotécio e a interna se divide periclinalmente (Fig. 3
- cabeças-de-seta) e origina a camada mediana e o tapete.
A formação da parede da antera é do tipo monocotiledôneo (Figs. 5-8). Durante o
desenvolvimento da antera, as células epidérmicas se estreitam (Figs. 4-6, 8-9, 12, 15), exceto
na região do estômio (Figs. 5, 8-9, 11, 13, 16). As células do endotécio aumentam de tamanho
e se tornam isodiamétricas (Figs. 4-11), com a parede periclinal interna espessada formando a
placa basal completa, e com as paredes anticlinais com espessamentos em banda (Figs. 12-13,
15-16). Este espessamento é do tipo placa basal, segundo terminologia de Manning (1996).
As células da camada mediana (Figs. 4-8, 12) são efêmeras. As células que formam
o tapete secretor são uninucleadas (Figs. 5-6, 8-9) e se desintegram durante o
desenvolvimento dos micrósporos (Figs. 10-14).
Em Eriocaulon elichrysoides, E. kunthii, Leiothrix flavescens, Paepalanthus
obtusifolius, P. subtilis e Syngonanthus cipoensis, as anteras são tetrasporangiadas, com
desintegração do septo no estágio de pré-antese (Fig. 16 - cabeças-de-seta). Em Lachnocaulon
anceps, L. engleri, L. minus, P. bryoides e Philodice hoffmannseggii, as anteras são
bisporangiadas (Figs. 5, 8-9). Em Tonina fluviatilis, ocorrem tanto anteras tetrasporangiadas
(Fig. 11) como bisporangiadas (Figs. 3, 10, 13), que são as mais comuns.
As células do tecido esporogênico (Fig. 3) se diferenciam nos microsporócitos que
se arranjam longitudinalmente e formam uma coluna única de células (Fig. 6), a qual
preenche totalmente a cavidade do microsporângio (Figs. 4-6). Os microsporócitos sofrem
divisões meióticas, resultando díades (Fig. 7) e tétrades isobilaterais de micrósporos (Figs. 8-
9). A microsporogênese é sucessiva.
Os grãos de pólen maduros são esféricos e dispersos em mônades, com citoplasma
rico em amiloplastos (Figs. 13-17). Na deiscência da antera, os grãos de pólen são
binucleados, com o núcleo vegetativo, que é maior, em posição central, e o núcleo generativo,
que é menor, deslocado para a periferia (Figs. 14, 17). Em MEV, os grãos de pólen são
espiraperturados, com exina equinada (Fig. 18).
Óvulos. Em todas as espécies estudadas, o ovário, cuja parede é formada por 3-4 camadas de
células (Figs. 20-23), apresenta apenas um óvulo por lóculo (Figs. 22, 31). No primórdio do
15
óvulo, a célula arquesporial destaca-se das demais (Fig. 19), aumentando de tamanho e
originando diretamente o megasporócito (Fig. 20).
O tegumento interno (Fig. 19) se inicia antes do externo (Fig. 20). Ambos são
dermais e constituídos por duas camadas de células, cujo ápice é formado por uma célula
piramidal (Fig. 20).
O óvulo desenvolvido é ortótropo, pêndulo, bitegumentado e tenuinucelado, com
micrópila formada apenas pelo tegumento interno (endóstoma) (Fig. 24).
Logo abaixo do tegumento interno, a epiderme nucelar é uniestratificada (Fig. 20) e
se colapsa ao longo do desenvolvimento do óvulo, restando apenas remanescentes na região
micropilar (Figs. 21, 23-26).
Megasporogênese, megagametogênese e gametófito feminino. O megasporócito (Fig. 20)
passa por divisões meióticas que resultam na tétrade linear de megásporos, com megásporo
calazal funcional e três megásporos micropilares degenerados (Fig. 21). Da primeira divisão
nuclear do megásporo funcional resultam dois núcleos que se deslocam para os pólos da
célula. Esses núcleos se dividem e originam o gametófito feminino tetranucleado e, a seguir,
octonucleado (Fig. 24). O desenvolvimento do gametófito feminino é do tipo Polygonum.
O aparato oosférico, na região micropilar, é formado pela oosfera e duas sinérgides
(Figs. 25-26). A célula central ocupa a maior parte do gametófito e contém os dois núcleos
polares (Fig. 26). As três antípodas, na região calazal, fundem seus citoplasmas em uma única
célula e constituem o cisto antipodal, com citoplasma denso (Figs. 25-27).
Hipóstase. Desde estágios iniciais de desenvolvimento do óvulo e do gametófito feminino,
forma-se a hipóstase, constituída de células fortemente cutinizadas na região calazal (Figs. 21,
23), que envolvem parcialmente as antípodas (Figs. 24-27). Essa estrutura persiste até estágios
iniciais do desenvolvimento do endosperma da semente (Figs. 29, 32).
Opérculo. As células do tegumento interno que formam a micrópila (Figs. 24-26, 30) são
cutinizadas (Fig. 33) e acumulam compostos fenólicos (Figs. 35, 37), constituindo o opérculo
micropilar na semente madura (Figs. 38-39, 41-42, 47, 50).
Fertilização. A fertilização é porogâmica, isto é, o tubo polínico penetra o gametófito
feminino pela micrópila (Figs. 26-27). O gametófito fertilizado apresenta amiloplastos na
célula central (Fig. 27) e cutícula espessa entre o nucelo e o tegumento interno, e entre o
16
tegumento interno e o tegumento externo (Figs. 26-31). O cisto antipodal regride e permanece
no pólo calazal (Figs. 29, 32), em contato com a hipóstase.
Endosperma e embrião. Os núcleos polares se fundem na célula central (Fig. 26) resultando
no núcleo endospermático primário, que passa por divisões mitóticas sucessivas e origina o
endosperma do tipo nuclear-livre (Fig. 33). O tecido endospermático sofre celularização e
acumula amido como material de reserva (Figs. 35-40). Algumas células da região calazal são
alongadas e desprovidas de amido, formando uma projeção em direção ao hilo (Figs. 35-36,
39-40).
O zigoto é esférico (Figs. 28, 32) e voltado à porção micropilar, em contato com
remanescentes das sinérgides (Fig. 28). A primeira divisão mitótica no zigoto é transversal,
resultando nas células basal (proximal) e apical (distal). Divisões sucessivas nessas células
(Figs. 33-35, 37) resultam no embrião maduro, que é campanulado e indiferenciado, com o
pólo mais estreito voltado para a micrópila (Figs. 38-39). Na região oposta à micrópila, o
cotilédone apresenta duas camadas de células distintas das demais (Fig. 38) em contato com o
endosperma. Durante a germinação, o opérculo se abre e libera o eixo embrionário (Figs. 42,
47).
Testa da semente e pericarpo. O gametófito feminino maduro é bitegumentado e cada
tegumento é formado por duas camadas de células, que são retangulares, com citoplasma
denso e núcleos conspícuos (Fig. 51).
No tegumento interno, as células da camada interna apresentam vacúolos conspícuos
(Fig. 55), com compostos fenólicos, provavelmente tanino (Figs. 57-58); as células da camada
externa se desintegram durante o desenvolvimento da semente (Figs. 52-57). No tegumento
externo, as células da camada interna se estreitam (Figs. 55-56) e apresentam espessamento
nas paredes anticlinais e periclinal interna (Figs. 56-58), que conferem diferentes
ornamentações às sementes (Figs. 41-49). A parede periclinal externa dessas células se
desintegra total (Figs. 41-42) ou parcialmente (Figs. 43-46, 48-49, 62) durante o
desenvolvimento da semente. As células da camada externa do tegumento externo se
desintegram na semente madura (Figs. 56-58).
A testa da semente madura é formada por duas camadas: a camada interna, que
corresponde ao endotégmen taninífero, e a externa, que corresponde à endotesta (Fig. 59-62).
17
As sementes são endotestais.
O arranjo das células da endotesta é uniforme, com colunas longitudinais pouco
distintas (Figs. 41-42) ou uniforme, com colunas longitudinais distintas (Figs. 43-45, 47-49),
cujo número corresponde ao número de células da endotesta em seção transversal (Figs. 58,
60, 62).
Nas sementes maduras de todas as espécies estudadas, a superfície da parede
periclinal interna da endotesta é lisa e constitui a camada mecânica da semente (Figs. 41-45,
47-49, 59-62). A escultura primária pode ser constituída por células isodiamétricas a
retangulares, como em Eriocaulon kunthii (Figs. 41-42), ou por células hexagonais, cujo eixo
transversal é mais longo que o longitudinal, como nas demais espécies (Figs. 43-45, 47-49).
As paredes anticlinais são inconspícuas (Figs. 41-42) ou proeminentes, formando as costelas
nos ângulos das células (Figs. 43-45, 47-49). Na escultura secundária, a parede periclinal
externa pode ser completamente ausente (Figs. 41-42) ou presente apenas nas projeções das
paredes anticlinais, nos ângulos das células, conferindo aparência de “T” (Figs. 46, 49, 62).
A cutícula espessa, observada nos estágios pós-fertilização e iniciais do
desenvolvimento da semente (Figs. 52-56 - asteriscos), persiste até a maturação, é impregnada
por substâncias fenólicas (Figs. 57-61 - asteriscos), e separa os estratos da testa e do tégmen.
Na parede do ovário, as camadas medianas são efêmeras (Figs. 53-56). A camada
interna se diferencia no endocarpo, cujas células possuem as paredes anticlinais espessadas
(Figs. 57-61). A camada externa se diferencia no exocarpo, cujas células se alongam
longitudinalmente (Figs. 53, 55-57) e permanecem com parede delgada no fruto maduro
(Figs. 59-61). O fruto é cápsula loculicida (Fig. 40).
Os caracteres embriológicos e de desenvolvimento de semente dos diferentes
gêneros de Eriocaulaceae, obtidos neste trabalho e naqueles disponíveis na literatura, foram
agrupados na Tabela 2. Na Tabela 3, essses mesmos caracteres foram sumarizados para
Eriocaulaceae como um todo e comparados àqueles apresentados para Xyridaceae,
Mayacaceae e Hydatellaceae (Poales), buscando-se facilitar a discussão.
18
Tabela 2 - Quadro comparativo dos caracteres embriológicos e de desenvolvimento de semente de
Eriocaulaceae observados no presente trabalho, acrescidos de dados disponíveis na literatura. Os
caracteres diferenciais foram destacados em negrito.
ERIOCAULACEAE
Eriocauloideae Paepalanthoideae
CARACTERES
Er
a
Me
b
Ac
c
Bl
d
La
e
Le
f
Pa
g
Ph
h
Ro
i
Sy
j
To
k
anteras e grãos de pólen
n
o
. de microsporângios 4 4 4
2
2
2
2
4
2
2
/
/
4
4
2
2
? 4
2
2
/
/
4
4
parede da antera tipo
monocotiledôneo
+ + + + + + + + ? + +
endotécio espessado tipo
placa basal
+ + + + + + + + ? + +
tapete secretor + + + + + + + + ? + +
microsporogênese sucessiva + + + + + + + + ? + +
pólen espiraperturado + + + + + + + + ? + +
exina equinada + + + + + + + + ? + +
n
o
. de núcleos do pólen
maduro
2
2
/
/
3
3
2 2 2 2 2 2 2 ?
2
2
/
/
3
3
2
óvulo e semente
óvulo ortótropo + + + + + + + + ? + +
nucelo tenuinucelado + + + + + + + + ? + +
endóstoma + + + + + + + + ? + +
gametófito Polygonum + + + + + + + + ? + +
cisto antipodal + + + + + + + + ? + +
hipóstase + ? + + + + + + ? + +
opérculo micropilar + ? + + + + + + ? + +
endosperma nuclear + + + + + + + + ? + +
embrião indiferenciado + + + + + + + + ? + +
fruto cápsula loculicida + + + + + +
+
+
/
/
-
-
1
1
+ ? + +
testa da semente
tipo de semente
m
end.
end. end. end. end.
e
e
x
x
o
o
.
.
e
e
n
n
d
d
.
.
end. end. ? end. end.
endotégmen taninífero + + + + + + + + ? + +
arranjo das células da endotesta
em colunas pouco distintas
+ +
- - -
+
- - ? - -
em colunas regulares
- -
+ + +
-
+ + ? + +
escultura primária
células isodiamétricas
+
+/-
+
+
-
+
+
-
+
+
- - ? - -
células hexagonais +/
-
-
-
-
+
-
-
+
-
-
+ + ? + +
paredes transversais
proeminentes
+
+/- - - - - -
+
+/- - ? - -
paredes anticlinais
proeminentes
+/
-
- + +
-
-
+ + +/
-
- + ? +/
-
- +
escultura secundária (parede periclinal externa)
totalmente ausente +/
-
- + + + + ? +/
-
- + ? + +
remanescentes apenas nos
ãngulos das células
-
-
+ +
-
-
+ ? +/
-
- + ? + +
intacta
+
+/- - - - - ?
+
+/- - ?
+
+/- -
superfície da parede periclinal interna
lisa +/
-
- + + + + + +/
-
- + ? + +
ornamentada
+
+/- - - - - ?
+
+/- - ? - -
Referências: Ruhland, 1903; Smith, 1910; Palm, 1920; Erdtman, 1943; Thanikaimoni, 1965; Brewbaker, 1967;
Begum, 1968; Untawale & Bhasin, 1973; Monteiro-Scanavacca & Mazzoni, 1978; Arekal & Ramaswamy, 1980;
Hohendorff, 1981; Ramaswamy & Arekal, 1981a, b, c; Ramaswamy et al., 1981; Dahlgren & Clifford, 1982;
Ramaswamy & Arekal, 1982a, b; Ramaswamy et al., 1983; Straka & Friedrich, 1984; Stützel, 1985b; Nair, 1987;
Furness, 1988; Giulietti et al., 1988; Manning & Linder, 1990; Hensold, 1991; Scatena et al., 1993; Stützel &
Gansser, 1995; Kraus et al., 1996; Ramaswamy & Nagendran, 1996; Scatena et al., 1996; Tissot-Squalli, 1997;
Zhang, 1999; Furness & Rudall, 2000; Scatena & Bouman, 2001; Coan & Scatena, 2004; Coan et al., 2006.
a
Er = Eriocaulon;
b
Me = Mesanthemum;
c
Ac = Actinocephalus;
d
Bl = Blastocaulon;
e
La = Lachnocaulon;
f
Le
= Leiothrix;
g
Pa = Paepalanthus;
h
Ph = Philodice;
i
Ro = Rondonanthus;
j
Sy = Syngonanthus;
k
To = Tonina; +
= sim; - = não; ? = desconhecido;
l
Hensold (1991) observou frutos do tipo aquênio em representantes de
Paepalanthus subg. Monosperma, mas não há registros de estudos anatômicos confirmando o caráter;
m
end =
endotestal, exo = exotestal.
19
Tabela 3 - Caracteres embriológicos e de desenvolvimento de semente de Eriocaulaceae comparados
com Xyridaceae, Mayacaceae e Hydatellaceae (Poales). As autapomorfias de Eriocaulaceae foram
destacadas em negrito.
Caracteres Eriocaulaceae Xyridaceae Mayacaceae Hydatellaceae
antera e grão de pólen
n
o
. de microsporângios 2
4
4 4
2-3
4
tipo de formação da parede da antera monocotiledôneo monocotiledôneo
reduzido
monocotiledôneo
básico
?
endotécio espessado + +
-
- +
tipo de espessamento do endotécio
p
p
l
l
a
a
c
c
a
a
b
b
a
a
s
s
a
a
l
l
espiral - ?
tipo de tapete secretor secretor
amebóide
secretor ?
tipo de microsporogênese sucessiva sucessiva sucessiva ?
tipo de abertura do grão de pólen
e
e
s
s
p
p
i
i
r
r
a
a
p
p
e
e
r
r
t
t
u
u
r
r
a
a
d
d
a
a
inaperturado
monosulcado
monosulcado monosulcado
monoporado
ornamentação da exina equinada equinada
reticulada
reticulada bácula
n
o
. de núcleos do grão de pólen 2(3) 2(3) 2 2
óvulo e semente
tipo de óvulo ortótropo ortótropo
anátropo
ortótropo anátropo
natureza do nucelo tenuinucelado tenuinucelado
crassinucelado
tenuinucelado tenuinucelado
crassinucelado
micrópila endóstoma endóstoma
exóstoma
exóstoma exóstoma
formação do gametófito Polygonum Polygonum
Allium
Polygonum ?
arranjo das antípodas
c
c
i
i
s
s
t
t
o
o
a
a
n
n
t
t
i
i
p
p
o
o
d
d
a
a
l
l
efêmeras efêmeras efêmeras
formação de hipóstase + ? + ?
opérculo na semente micropilar micropilar
calazal
micropilar micropilar
formação do endosperma nuclear-livre nuclear-livre
helobial
nuclear-livre celular
perisperma - - - +
embrião indiferenciado indiferenciado indiferenciado indiferenciado
tipo de semente endotestal
(exotestal)
endotestal
exotestal
exotestal exotestal
constituição da testa endotesta
(exo + endotesta)
exo + endotesta
(exo + meso +
endotesta)
exo + endotesta exotesta
constituição do tégmen endotégmen exotégmen +
endotégmen
endotégmen endotégmen
endotégmen taninífero + +/- + +
Referências: Ruhland, 1903; Smith, 1910; Weinzieher, 1914; Palm, 1920; Schnarf, 1931; Suessenguth & Beyerle, 1935;
Erdtman, 1943; Govindappa, 1956; Carlquist, 1960; Thanikaimoni, 1965; Brewbaker, 1967; Begum, 1968; Untawale &
Bhasin, 1973; Hamann, 1975; Thieret, 1975; Hamann, 1976; Monteiro-Scanavacca & Mazzoni, 1978; Arekal &
Ramaswamy, 1980; Hohendorff, 1981; Ramaswamy & Arekal, 1981a, b, c; Ramaswamy et al., 1981; Dahlgren & Clifford,
1982; Ramaswamy & Arekal, 1982a, b; Ramaswamy & Raju, 1982; Ramaswamy et al., 1983; Steyermark, 1984; Straka &
Friedrich, 1984; Dahlgren et al., 1985; Stützel, 1985b; Tiemann, 1985; Venturelli & Bouman, 1986; Nair, 1987; Furness,
1988; Giulietti et al., 1988; Manning & Linder, 1990; Johri et al., 1992; Kral, 1992; Scatena et al., 1993; Stützel & Gansser,
1995; Kraus et al., 1996; Ramaswamy & Nagendran, 1996; Scatena et al., 1996; Tissot-Squalli, 1997; Rudall & Sajo, 1999;
Zhang, 1999; Furness & Rudall, 2000; Scatena & Bouman, 2001; Campbell, 2004; Coan & Scatena (dados não publicados).
DISCUSSÃO
Como pode ser observado na Tabela 2, Eriocaulaceae apresenta uniformidade nos
caracteres embriológicos e de desenvolvimento de semente entre todos os seus representantes
estudados até o momento.
20
Entre os caracteres embriológicos das anteras e dos grãos de pólen que apresentaram
variação, o número de microsporângios parece ser mais significativo na história taxonômica
de Eriocaulaceae, onde foi utilizado como caráter único na delimitação de gêneros como
Blastocaulon (Giulietti, 1978) e Philodice (Ruhland, 1903).
Anteras bisporangiadas são constantes apenas em Blastocaulon, Lachnocaulon e
Philodice dentro da família, segundo os dados obtidos no presente trabalho e também através
dos estudos de Stützel (1985b), Stützel & Gansser (1995) e Coan & Scatena (2004). Em
Tonina e em Paepalanthus, esse caráter é instável conforme aqui observado através de seções
anatômicas das anteras de T. fluviatilis, P. bryoides e P. subtilis. A variação do número de
microsporângios da antera em T. fluviatilis foi relatada por Stützel (1985b) através de estudos
em microscopia eletrônica de varredura (MEV). No presente estudo, observou-se que essa
variação ocorreu até mesmo em anteras de uma única flor.
Para Paepalanthus, Giulietti (1997) já havia observado variação no número de
microsporângios em representantes do subgênero Paepalocephalus sect. Eriocaulopsis
subsect. Eupaepalanthus série Leptocephali, baseada em observações de material depositado
no Herbário do Royal Botanic Gardens (K). No presente trabalho, foi possível corroborar essa
variação, pois se observou tanto a ocorrência de anteras exclusivamente bisporangiadas em P.
bryoides como de anteras exclusivamente tetrasporangiadas em P. subtilis.
Acredita-se que essa variação no número de microsporângios esteja relacionada à
tendência evolutiva da redução floral (Unwin, 2004) encontrada nos representantes de
Paepalanthoideae, em que Blastocaulon, Lachnocaulon, Paepalanthus, Philodice e Tonina se
inserem, já que ela não foi constatada em nenhum representante de Eriocaulon ou
Mesanthemum, da subfamília Eriocauloideae.
Em decorrência dessa variação dentro de Paepalanthoideae, questiona-se, então, a
autenticidade de gêneros com anteras bisporangiadas, como Blastocaulon e Philodice, cujas
circunscrições foram baseadas exclusivamente nesse caráter. Os dados embriológicos das
anteras aqui apresentados podem ser adicionados àqueles dados anatômicos de raízes
apresentados por Stützel (1988) para Lachnocaulon, Philodice e Tonina, reforçando a
sugestão do autor na redelimitação desses gêneros, com Tonina agrupado a Lachnocaulon e
Philodice agrupado a Syngonanthus.
21
O comportamento peculiar das antípodas levando à formação de cisto antipodal foi
observado no óvulo das espécies aqui estudadas. Essa característica, de ocorrência em todos
os representantes de Eriocaulaceae, foi referida por Ramaswamy & Arekal (1981c) como
exclusiva de Eriocaulaceae dentre as angiospermas. Os autores inferiram sua função nutritiva
no gametófito feminino a partir do aumento de tamanho do núcleo e nucléolo e da coloração
densa do citoplasma, que indicam alta atividade metabólica. Essas mesmas características
foram constatadas durante a formação do cisto antipodal nas espécies aqui estudadas, assim
como em outros representantes de Eriocaulon (Arekal
&
Ramaswamy,
1980;
Ramaswamy
&
Arekal, 1981a, b, c, 1982a), de Leiothrix (Ramaswamy
&
Arekal, 1981c), de Paepalanthus
(Ramaswamy
&
Arekal, 1981c; Coan & Scatena, 2004), de Syngonanthus (Ramaswamy
&
Nagendran, 1996; Coan et al., 2006), de Paepalanthus sect. Actinocephalus (=
Actinocephalus) (Scatena
&
Bouman, 2001), e de Blastocaulon (Coan
&
Scatena, 2004).
Ramaswamy & Arekal (1981c) sugeriram que o papel nutritivo do cisto antipodal
nas espécies de Eriocaulaceae pode estar relacionado à translocação de nutrientes da calaza ou
à síntese no próprio cisto. O relato da formação de hipóstase no óvulo de todas as espécies
aqui estudadas pode ser um argumento que corrobora a função nutritiva do cisto antipodal via
translocação de nutrientes a partir da região calazal.
A denominação de hipóstase à essa estrutura na região calazal foi feita pela primeira
vez para a família aqui neste trabalho, não havendo relatos anteriores na literatura. Porém, nos
trabalhos mais recentes com representantes da família, que apresentam fotomicrografias ao
invés de ilustrações à nanquim, como para Syngonanthus nitens var. nitens (Ramaswamy &
Nagendran, 1996), Paepalanthus sect. Actinocephalus (Scatena & Bouman, 2001),
Blastocaulon scirpeum e P. scleranthus (Coan & Scatena, 2004), e S. caulescens (Coan et al.,
2006), foram observadas situações similares nas pranchas, o que nos permite concluir que a
hipóstase é um caráter comum na família.
A diferenciação das células na região calazal próximas às antípodas foi denominada
de hipóstase, no presente trabalho, a partir da definição proposta por Rudall (1997) em estudo
sobre as estruturas relacionadas ao nucelo e à calaza das monocotiledôneas. Segundo a autora,
essa estrutura é comum nas monocotiledôneas e, numm sentido menos amplo, pode ser
definida como um grupo de células imediatamente adjacentes ao gametófito feminino, que
22
envolvem parcialmente as antípodas e apresentam, geralmente, paredes diferenciadas e pouco
conteúdo citoplasmático (Schnarf, 1929; Maheshwari, 1950). A função de translocação de
nutrientes para o gametófito feminino foi enfatizada por Maheshwari (1950) e Tilton (1980).
Em Eriocaulaceae, como notado no presente estudo, a hipóstase pode ser observada
desde estágios iniciais do desenvolvimento do gametófito feminino, persistindo, em conjunto
com o cisto antipodal, até a formação do endosperma, quando começam a regredir. Nas
demais Poales, as antípodas são geralmente efêmeras, como em Xyridaceae, Mayacaceae e
Hydatellaceae (Tabela 3), ou, raro, proliferantes, como em Poaceae (Maheshwari, 1950).
O opérculo micropilar observado nas sementes de Eriocaulon, Lachnocaulon,
Leiothrix, Paepalanthus, Philodice, Syngonanthus e Tonina, assim como relatado
anteriormente para espécies de Syngonanthus (Scatena et al., 1993, 1996; Coan et al., 2006),
de Paepalanthus (Kraus et al., 1996; Tissot-Squalli, 1997; Coan & Scatena, 2004), de
Paepalanthus sect. Actinocephalus (= Actinocephalus) (Scatena & Bouman, 2001), e de
Blastocaulon (Coan & Scatena, 2004) é uma característica constante nas sementes de
Eriocaulaceae.
No estudo de Scatena et al. (1993) sobre a embriologia e o desenvolvimento da
plântula de Syngonanthus rufipes (= S. cipoensis), onde o opérculo foi descrito pela primeira
vez na família, a presença de opérculo foi considerada um caráter importante na relação
infrafamiliar de Eriocaulaceae, por ser ausente em espécies de Eriocaulon. A partir dessa
consideração, os autores reforçaram os argumentos de Hensold & Giulietti (1991) sobre a
posição basal de Eriocaulon na família.
O opérculo evidente na semente de espécies de Eriocaulon, como aqui ilustrado para
E. kunthii, reforça a uniformidade desse caráter na família como um todo, inviabilizando
questionamentos sobre derivação dos gêneros como proposto por Scatena et al. (1993). No
entanto, a presença de opérculo nas sementes de Eriocaulaceae reforça a hipótese de sua
proximidade com Xyris em Xyridaceae, onde a ocorrência dessa estrutura é comum, conforme
descrito por Rudall
&
Sajo (1999). Para os demais gêneros de Xyridaceae - Abolboda,
Achlyphila e Orectanthe - Carlquist (1960) comentou a existência de opérculo nas sementes,
mas de origem calazal, o que talvez corresponda a alguma outra estrutura relacionada à
semente que mereça terminologia adequada. O opérculo micropilar não foi constatado nas
23
sementes de Abolboda pulchella segundo Coan & Scatena (dados não publicados).
Segundo Stevenson
&
Loconte (1995), Stevenson et al. (2000) e Bremer (2002), a
ocorrência de opérculo micropilar na semente é um caráter que reforça potencialmente as
relações entre Eriocaulaceae, Hydatellaceae, Mayacaceae e Xyridaceae (Tabela 3),
comportando-se como uma sinapomorfia neste clado denominado “xyrídeo”, uma vez que é
um caráter incomum nas demais monocotiledôneas.
Um caráter da semente de Eriocaulaceae que vem recebendo atenção na família está
relacionado ao padrão estrutural apresentado pela testa. Como aqui apresentado para espécies
de Eriocaulon, Lachnocaulon, Paepalanthus, Philodice, Syngonanthus e Tonina, as esculturas
primárias e secundárias da endotesta conferem aparência em costelas às sementes, que são
menos pronunciadas em Eriocaulon. Todos os gêneros, como pode ser observado na Tabela 2,
apresentam um padrão comum de desenvolvimento da testa, mas a ornamentação resultante é
característica de cada um deles, levantando a importância da utilização desse caráter na
taxonomia da família.
Conforme apresentado por autores como Nair (1987), Giulietti et al. (1988), Phillips
(1995), Tissot-Squalli (1997) e Zhang (1999), o detalhamento da superfície da testa da
semente, seguindo-se a nomenclatura proposta por Barthlott (1981), revelou-se importante
tanto na identificação de gêneros como de espécies na família. Nair (1987) estudou o caráter
em 18 espécies de Eriocaulon e salientou que mesmo quando os caracteres florais variaram
em determinados táxons, aqueles relacionados à testa da semente foram sempre constantes. O
mesmo foi notado por Zhang (1999) na monografia de Eriocaulon na Ásia, onde o autor
delimitou subgêneros e espécies a partir da escultura da testa da semente.
Apesar da importância dos caracteres da testa da semente na determinação de
categorias genéricas e infragenéricas de Eriocaulaceae, principalmente de Eriocaulon (Nair,
1987; Phillips, 1995; Zhang, 1999) e Paepalanthus (Tissot-Squalli, 1997), nas bases de dados
morfológicos das duas análises cladísticas realizadas na família até então (Giulietti et al.,
1995, 2000), verificou-se uma subutilização desse caráter. Nessas análises, foram
considerados apenas os caracteres “superfície da testa” (reticulada, lisa ou estriada) e
“expansão da testa na semente embebida” sem, contudo, levantar os caracteres relacionados
às esculturas primárias ou secundárias, que são mais significativos na descrição da superfície
24
da testa da semente na família.
Segundo Stützel (com. pess.), as similaridades encontradas na testa das sementes de
Eriocaulaceae e Xyris (Xyridaceae) provavelmente são plesiomorfias. Em Abolboda
(Xyridaceae), que compartilha alguns caracteres florais com Eriocaulaceae, a testa da semente
apresenta formação distinta tanto de Xyris como de Eriocaulaceae. Segundo Tiemann (1985) e
Coan & Scatena (dados não publicados), a semente de Abolboda possui testa e tégmen
desenvolvidos, mas é o exotégmen que tem espessamentos de parede característicos, o que
não ocorre em Eriocaulaceae.
De acordo com os dados levantados na Tabela 3, o desenvolvimento da parede da
antera segundo o tipo monocotiledôneo, além da presença de grãos de pólen inaperturados e
endotégmen taninífero (Carlquist, 1960; Tiemann, 1985; Coan & Scatena, dados não
publicados), aproximam Xyridaceae, principalmente Abolboda, de Eriocaulaceae. Porém,
mais caracteres reforçam a proximidade de Eriocaulaceae com Xyris em Xyridaceae, como
tapete secretor, microsporogênese sucessiva, óvulos ortótropos, bitegumentados e
tenuinucelados, gametófito feminino do tipo Polygonum, endosperma nuclear, opérculo
micropilar e cutícula presente na semente (Govindappa, 1956; Ramaswamy & Raju, 1982;
Rudall
&
Sajo, 1999). A presença desses caracteres, adicionada aos grãos de pólen
binucleados e endotégmen taninífero (Venturelli
&
Bouman, 1986), também aproxima
Eriocaulaceae de Mayacaceae em Poales. A relação entre Eriocaulaceae e Hydatellaceae
parece mais distante, apresentando em comum apenas o opérculo micropilar da semente, o
endotégmen taninífero e o embrião indiferenciado (Hamann, 1976).
Eriocaulaceae se distingue das demais Poales pela presença de: endotécio com
espessamento em placa basal, grãos de pólen espiraperturados, formação de cisto antipodal
associado à hipóstase no óvulo, e sementes endotestais operculadas.
Os dados referentes à embriologia de Eriocaulaceae corroboraram a uniformidade da
família, bem como suas peculiaridades dentre as demais Poales. As espécies de Eriocaulaceae
estudadas até o momento apresentam: formação da parede da antera do tipo monocotiledôneo;
endotécio formado por células de paredes espessadas, com placa basal completa; tapete
secretor; microsporogênese sucessiva; grãos de pólen em mônades, espiraperturados; óvulos
ortótropos, pêndulos, bitegumentados e tenuinucelados, com micrópila endóstoma; gametófito
25
feminino do tipo Polygonum; formação de cisto antipodal; fertilização porogâmica;
endosperma tipo nuclear-livre; embrião campanulado e indiferenciado; sementes endotestais e
operculadas; endotesta ornamentada e endotégmen taninífero; pericarpo formado por
endocarpo com células de paredes espessadas e exocarpo com células de paredes delgadas,
inconspícuo.
A revisão de Eriocaulaceae é premente, levando-se em consideração a aquisição de
novos dados aqui apresentados para a delimitação dos gêneros. Assim, espera-se alcançar uma
classificação mais natural para a família e melhor entendimento de sua filogenia.
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33
ILUSTRAÇÕES
8
Figuras 1-12 – Capítulo, desenvolvimento da parede da antera, microsporogênese e
microgametogênese de espécies de Eriocaulaceae. 1. Seção longitudinal (SL) do capítulo de
Tonina fluviatilis; 2. Seção transversal (ST) da antera jovem de Lachnocaulon minus com
célula arquesporial hipodermal; 3. ST da antera jovem de T. fluviatilis com camada parietal
primária em divisão (cabeças-de-seta); 4-5. ST de anteras jovens de L. minus com estágios
sucessivos de desenvolvimento da parede da antera; 6. SL da antera de L. minus com
microsporócitos; 7. ST da antera de L. minus com díade de micrósporos; 8. ST da antera de L.
minus com tétrade isobilateral de micrósporos; 9. ST da antera imatura de L. minus com
micrósporos envoltos por calose; 10-11. ST de anteras de T. fluviatilis mostrando variação no
número de microsporângios; 12. SL da antera imatura de T. fluviatilis com tapete em
degeneração. (Barras: Figs. 1 = 200 µm; Figs. 2-3, 7 = 10 µm; Figs. 4-6, 8, 12 = 20 µm; Figs.
9-11 = 30 µm). (ar = célula arquesporial hipodermal; cm = camada mediana; en = endotécio;
es = estômio; mi = microsporócito; t = tapete).
8
8
Figuras 13-18 – Antera madura e gametófito masculino de espécies de Eriocaulaceae. 13.
Seção transversal (ST) de anteras bisporangiadas de Tonina fluviatilis; 14. Seção longitudinal
(SL) da antera de Eriocaulon elichrysoides com grãos de pólen binucleados; 15. SL da antera
de Lachnocaulon engleri com endotécio em vista frontal; 16. SL da antera deiscente de
Paepalanthus subtilis com septo desintegrado (cabeças-de-seta); 17. Detalhe do grão de pólen
maduro, binucleado, de Lachnocaulon minus; 18. Eletromicrografia (MEV) de grãos de pólen
espiraperturados de L. anceps. (Barras: Figs. 13-16 = 30 µm; Figs. 17-18 = 10 µm). (en =
endotécio; es = estômio; ng = núcleo generativo; nv = núcleo vegetativo; t = tapete).
8
8
Figuras 19-28 – Estágios sucessivos do desenvolvimento do ovário e do óvulo de espécies de
Eriocaulaceae: Tonina fluviatilis (Figs. 19-27) e Lachnocaulon minus (Fig. 28). 19. Seção
longitudinal (SL) do primórdio do óvulo com início do tegumento interno; 20. SL do óvulo
tenuinucelado com megasporócito e tegumentos interno e externo; 21. SL do óvulo com
megásporo funcional e diferenciação da hipóstase; 22. Seção transversal (ST) do ovário; 23.
SL do óvulo com gametófito feminino em desenvolvimento; 24. SL do óvulo com gametófito
feminino tipo Polygonum; 25. SL do gametófito maduro com cisto antipodal na região calazal
e aparato oosférico na região micropilar; 26-28. SL de óvulos fertilizados com remanescente
do tubo polínico na micrópila. (Barras: Fig. 19 = 10 µm; Figs. 20-21, 23-26, 28 = 20 µm;
Figs. 22, 27 = 30 µm). (ar = célula arquesporial hipodermal; ci = cisto antipodal; ep =
epiderme do nucelo; h = hipóstase; m = micrópila; mf = megásporo funcional; np = núcleos
polares; o = oosfera; po = parede do ovário; s = sinérgide; te = tegumento externo; ti =
tegumento interno; tp = tubo polínico).
8
8
Figuras 29-40 – Estágios pós-fertilização e de desenvolvimento da semente em espécies de
Eriocaulaceae. 29. Seção longitudinal (SL) do óvulo fertilizado de Lachnocaulon engleri com
detalhe da região calazal; 30. SL do óvulo fertilizado de L. minus com detalhe da região
micropilar; 31. Seção transversal (ST) do ovário de L. minus com óvulos fertilizados; 32. SL
da semente em desenvolvimento de Tonina fluviatilis com zigoto na região micropilar; 33-35.
SL de sementes imaturas de T. fluviatilis com estágios sucessivos do desenvolvimento do
embrião; 36. SL da semente imatura de Paepalanthus obtusifolius com detalhe do
endosperma na região calazal; 37. SL da semente imatura de Leiothrix flavescens com detalhe
da região micropilar; 38-39. SL de sementes maduras de Philodice hoffmannseggii com
embrião maduro; 40. ST do fruto maduro de P. hoffmannseggii com três sementes. (Barras:
Figs. 29-30, 33-34, 38 = 20 µm; Figs. 31-32, 36-37 = 30 µm; Figs. 35, 39-40 = 70 µm). (ca =
célula apical; ci = cisto antipodal; co = cotilédone; ed = endosperma; em = embrião; ep =
epiderme do nucelo; h = hipóstase; op = opérculo; po = parede do ovário; te = tegumento
externo; ti = tegumento interno).
8
8
Figuras 41-50 – Eletromicrografias (MEV) de sementes de espécies de Eriocaulaceae. 41-42.
Eriocaulon kunthii e detalhe do opérculo e germinação do eixo embrionário; 43-44. Tonina
fluviatilis e detalhe da endotesta; 45-46. Lachnocaulon minus e detalhe da endotesta; 47.
Syngonanthus cipoensis com opérculo e germinação do eixo embrionário; 48-50. Philodice
hoffmannseggii e detalhe da endotesta. (Barras: Fig. 41 = 152 µm; Figs. 42-45, 47-48 = 100
µm; Figs. 46, 49-50 = 10 µm). (ed = endosperma; em = embrião; op = opérculo).
8
8
Figuras 51-62 – Estágios sucessivos do desenvolvimento da testa da semente e do pericarpo
de espécies de Eriocaulaceae. 51. Seção longitudinal (SL) do ovário maduro de Tonina
fluviatilis; 52-53. SL de ovários com óvulos fertilizados de T. fluviatilis; 54. SL do ovário
com óvulo fertilizado de Lachnocaulon anceps; 55. SL do fruto e semente em
desenvolvimento de T. fluviatilis, com início de diferenciação da endotesta e do pericarpo; 56.
SL do fruto em desenvolvimento de L. minus, com espessamento da endotesta; 57-59. SL de
frutos jovens de T. fluviatilis (Fig. 57), Paepalanthus obtusifolius (Fig. 58) e L. engleri (Fig.
59), com endotégmen taninífero bem desenvolvido; 60. Seção transversal (ST) do fruto
imaturo de P. subtilis; 61. SL do fruto maduro de Philodice hoffmannseggii; 62. ST da
semente madura de T. fluviatilis, com ornamentação da endotesta em “T”. (Barras: Figs. 51-
56, 59, 61 = 10 µm; Figs. 57-58, 60, 62 = 20 µm). (ed = endosperma; pe = pericarpo; po =
parede do ovário; te = tegumento externo; tg = tégmen; ti = tegumento interno; ts = testa). (*
= cutícula).
8
40
CAPÍTULO II
Desenvolvimento da antera e do grão de pólen de Hypolytrum bullatum e
Rhynchospora consanguinea (Cyperaceae, Poales)
41
RESUMO
O desenvolvimento da antera e do grão de pólen de Hypolytrum bullatum e Rhynchospora
consanguinea foi estudado procurando-se entender as relações desses caracteres em
Cyperaceae. Escolheu-se R. consanguinea como referência embriológica para a família, para
servir de comparação para H. bullatum, cujo grupo taxonômico apresenta posição filogenética
discutida. As espécies apresentam caracteres comuns como: antera biteca e tetrasporangiada,
com desenvolvimento da parede do tipo monocotiledôneo; epiderme papilosa; endotécio com
espessamento de parede em espiral; tapete uniestratificado e secretor; microsporogênese
simultânea tipo Cyperaceae e grão de pólen do tipo pseudomônade, trinucleado. O arranjo dos
microsporócitos e das pseudomônades nos microsporângios e, consequentemente, a
morfologia das mesmas diferem nas espécies estudadas: em H. bullatum o arranjo é central e
a pseudomônade é esférica, monoporada, enquanto que em R. consanguinea o arranjo é
periférico e a pseudomônade é cuneiforme, 1-4-aperturada. Além disso, a degeneração dos
três núcleos não-funcionais de micrósporos em R. consanguinea se dá na porção basal da
pseudomônade, uma peculiaridade do gênero na família. A presença de grão de pólen do tipo
pseudomônade em H. bullatum foi confirmada para o gênero. O conjunto de caracteres
embriológicos presentes em H. bullatum e em R. consanguinea confirmam o posicionamento
dos gêneros nas subfamílias Mapanioideae e Cyperoideae, respectivamente, sendo que
Mapanioideae ocupa posição basal na família.
Palavras-chave: Cyperoideae, embriologia, endotécio, Mapanioideae, neotrópicos,
pseudomônade
ABSTRACT
The development of the anther and of the pollen grain of Hypolytrum bullatum and
Rhynchospora consanguinea was investigated, aiming at a better understanding of these
characteres within Cyperaceae. Rhynchospora consanguinea was selected as an
embryological reference for the family, in comparison to H. bullatum, which belongs to a
controversial group. Both species share the following features: dithecous and tetrasporangiate
anthers, with a 4-layered wall of the monocotyledonous type; a papillate epidermis; spiral
42
endothecial thickenings; an one-layered secretory tapetum; a Cyperaceous-type of
simultaneous microsporogenesis; and trinucleated pollen grains, shed as pseudomonads. Both
species were different in the arrangement of the microsporocytes and of the pseudomonads in
the anther locule, as well as in the pseudomonad morphology: H. bullatum showed a central
arrangement of spherical and monoporate pseudomonads, while R. consanguinea showed a
peripheral arrangement of cuneiform, 1-4-aperturate, pseudomonads. Moreover, in R.
consanguinea the non-functional microspore nuclei were degenerated in the basal part of the
pseudomonad, a peculiar feature of the genus in the whole family. The pollen grain of the
pseudomonad type in H. bullatum was confirmed to the whole genus. The overall
embryological features described in H. bullatum and R. consanguinea allowed us to confirm
their position in the Mapanioideae (basal) and in the Cyperoideae subfamilies respectively.
Key words: Cyperoideae, embryology, endothecium, Mapanioideae, neotropics,
pseudomonad
INTRODUÇÃO
Cyperaceae apresenta cerca de 5000 espécies distribuídas em aproximadamente 104
gêneros de ocorrência cosmopolita (Goetghebeur, 1998). É uma das três maiores famílias de
monocotiledôneas em número de espécies (Simpson, 1995), e essa riqueza, aliada às
características florais, se reflete em suas relações infrafamiliares. A interpretação da unidade
floral é um assunto controverso na família (Holttum, 1948; Schultze-Motel, 1959; Kukkonen,
1967, 1994; Koyama, 1969, 1971; Kern, 1974; Meeuse, 1975; Eiten, 1976; Dahlgren et al.,
1985; Bruhl, 1991, 1995; Goetghebeur, 1998) e resulta em diferentes interpretações
evolutivas.
Bruhl (1995) e Goetghebeur (1998) propuseram os dois sistemas de classificação
mais recentes para Cyperaceae, envolvendo caracteres morfológicos, anatômicos,
embriológicos, fitoquímicos, fisiológicos e moleculares. Ambos reconheceram cerca de 104
gêneros para a família, diferindo nas interpretações das homologias das unidades florais
(Muasya et al., 2000). Para Bruhl (1995), a família foi dividida em duas subfamílias e 12
43
tribos, enquanto que para Goetghebeur (1998), no sistema mais aceito atualmente, ela foi
dividida em quatro subfamílias e 14 tribos.
Dentre as subfamílias apresentadas por Goetghebeur (1998), Cyperoideae, na qual se
insere Rhynchospora consanguinea (Kunth) Boeck., é a que concentra o maior número de
espécies, distribuídas em 71 gêneros. Cyperoideae foi circunscrita pelo autor com base na
presença de pelo menos uma flor bissexuada por espigueta. A subfamília apresenta
embriologia uniforme, baseada principalmente em estudos realizados com representantes de
Cyperus L. (Padhye & Moharir, 1958; Khanna, 1965; Nagaraj & Nijalingappa, 1968, 1973;
Padhye, 1971; Untawale & Bhasin, 1973), Eleocharis R. Br. (Dunbar, 1973; Untawale &
Bhasin, 1973) e Kyllinga Rottb. (Padhye & Moharir, 1958; Khanna, 1965; Makde &
Bhuskute, 1987).
Rhynchospora Vahl se destaca na subfamília, e também na família como um todo,
por apresentar desenvolvimento do grão de pólen peculiar, com a degeneração dos núcleos
não-funcionais de micrósporos da tétrade ocorrendo na região basal da pseudomônade
(Tanaka, 1941). No restante da família, essa degeneração se dá na porção apical, afunilada
(Tanaka, 1941; Wunderlich, 1954; Carniel, 1962, 1972; Khanna, 1963, 1965; Nagaraj &
Nijalingappa, 1968; Padhye et al., 1970; Makde, 1982; Makde & Bhuskute, 1987; Makde &
Untawale, 1989).
Mapanioideae, subfamília em que se insere Hypolytrum bullatum C. B. Clarke, é a
que possui o menor número de espécies, distribuídas em 13 gêneros (Goetghebeur, 1998). A
subfamília foi circunscrita por Goetghebeur (1998) utilizando-se a estrutura floral peculiar na
família, onde as flores bissexuais laterais são providas de um par lateral de escamas.
Recentemente, Muasya et al. (1998, 2000) sugeriram, através de análises filogenéticas
combinadas, a existência de um agrupamento basal consistente nessa subfamília, composto
por três gêneros - Hypolytrum Rich., Mapania Aubl. e Scirpodendron Zipp. ex Kurz - e
denominado de agrupamento “hypolytróide”.
Trabalhos relacionados ao desenvolvimento da antera e do grão de pólen em táxons
de Mapanioideae são poucos (Nagaraj & Nijalingappa, 1972; Makde, 1981; van Wichelen et
al., 1999; Simpson et al., 2003). No entanto, características contrastantes com as demais
Cyperaceae foram notadas, principalmente em relação à formação (ainda desconhecida) e à
44
morfologia do grão de pólen (Koyama, 1969; Simpson et al., 2003). De acordo com Simpson
et al. (2003), estudos ontogenéticos dos grãos de pólen em espécies de Mapanioideae são
necessários para confirmar se estes correspondem, de fato, à pseudomônade típica da família.
Características das anteras, como endotécio com espessamento em espiral (Untawale
& Bhasin, 1973; Dahlgren & Clifford, 1982; Makde, 1981, 1982; Makde & Untawale, 1989;
Manning & Linder, 1990; Dopchiz & Poggio, 1999), e dos grãos de pólen, como
microsporogênese simultânea tipo-Cyperaceae e formação de pseudomônades (Makde, 1982;
Simpson, 1995; van Wichelen et al., 1999; Zhang, 1999), são sinapomorfias da família
quando comparada às demais Poales senso APG II (2003).
Partindo de informações existentes na literatura, supôs-se que representantes de
Rhynchospora seguiam o padrão embriológico descrito para a família. Desse modo, optou-se
por estudar R. consanguinea como base de comparação frente à Hypolytrum bullatum, que se
situa em um grupo basal na família e cuja embriologia é pouco conhecida.
Tendo em vista a importância da caracterização embriológica de táxons em
Cyperaceae, o objetivo do presente trabalho foi estudar o desenvolvimento da antera e do grão
de pólen de Hypolytrum bullatum (Mapanioideae) e de Rhynchospora consanguinea
(Cyperoideae), procurando-se entender a relação desses caracteres na família.
MATERIAL E MÉTODOS
Hypolytrum bullatum C. B. Clarke foi coletada no Parque Municipal da Mata da
Esperança, no município de Ilhéus (BA), e suas exsicatas encontram-se depositadas no
Herbário da Universidade Federal de Pernambuco (UFP) (Alves et al. 1866). Rhynchospora
consanguinea (Kunth) Boeck. foi coletada nos campos rupestres da Serra do Cipó, no
município de Santana do Riacho (MG), e de Diamantina (MG) e suas exsicatas encontram-se
depositadas no Herbário da Universidade Estadual Paulista - Rio Claro/SP (HRCB) (Coan et
al. 02, Coan et al. 27).
As inflorescências de ambas as espécies foram coletadas em diferentes fases de
desenvolvimento, fixadas em FAA
50 (formaldeído 37%, ácido acético glacial, etanol 50%,
1:1:18 v/v) (Johansen, 1940) por 48 horas, e posteriormente transferidas para etanol 70%,
45
com algumas gotas de glicerina.
Para o estudo anatômico em microscopia de luz (ML), o material fixado foi
examinado sob estereomicroscópio e algumas peças reprodutivas foram removidas para
facilitar a retirada de ar e favorecer a infiltração pela historresina.
As amostras foram desidratadas em série n-butílica (álcool normal butílico absoluto
- NBA) em bomba de vácuo (Feder & O’Brien, 1968, com modificações nos tempos de
desidratação), e submetidas à infiltração de historresina, seguida da inclusão (Feder &
O’Brien, 1968). O material incluído foi seccionado em micrótomo rotativo Reichert-Jung,
modelo 2040, com 5-10 µm de espessura, utilizando-se navalhas de aço. As seções
anatômicas obtidas foram coradas com ácido periódico-reativo de Schiff (PAS) e azul de
toluidina (Feder & O’Brien, 1968) e montadas em lâminas permanentes com Entellan.
Os resultados anatômicos foram analisados através das lâminas permanentes e a
documentação se fez a partir de fotomicrografias, obtidas ao fotomicroscópio Olympus,
modelo PM-20, com projeção de escala micrométrica.
Para o estudo morfológico em microscopia eletrônica de varredura (MEV), anteras
maduras, estocadas em etanol 70%, foram desidratadas em série etílica gradual até etanol
absoluto, submetidas ao ponto crítico com CO
2
, metalizadas com ouro e fotografadas ao
microscópio eletrônico de varredura JEOL, modelo JSM 5410.
RESULTADOS
O primórdio da antera de Hypolytrum bullatum e de Rhynchospora consanguinea é
constituído por tecido meristemático, formado por células de núcleo grande e citoplasma
denso, revestido pela protoderme (Fig. 1). Logo abaixo da protoderme, quatro grupos de
células hipodermais começam a se diferenciar das demais, adjacentes aos quatro ângulos do
primórdio da antera, constituindo o arquespório (Fig. 1).
As células arquesporiais hipodermais dividem-se periclinalmente, formando a
camada parietal primária e a camada esporogênica primária (Fig. 2). A camada parietal
primária, por divisão periclinal, resulta em duas camadas secundárias (Figs. 3-4 - cabeças-de-
seta); a externa divide-se anticlinalmente e diferencia-se no endotécio, e a interna divide-se
46
anticlinal e periclinalmente, originando uma camada mediana e o tapete (Figs. 5-7).
O desenvolvimento da parede da antera é do tipo monocotiledôneo, apresentando:
epiderme, endotécio, camada mediana e tapete (Figs. 5-7). Durante o desenvolvimento da
antera, as células da epiderme alongam-se longitudinalmente e tornam-se papilosas, em seção
transversal (Figs. 6, 8, 15, 18), com acúmulo de tanino, como em Rhynchospora
consanguinea (Figs. 8, 15, 18). As células do endotécio são ligeiramente fusiformes e suas
paredes tangenciais e anticlinais adquirem espessamento em espiral, que se estende de um
pólo a outro da célula (Figs. 14-15, 17-18).
A camada mediana é efêmera (Figs. 7-8). As células que formam o tapete secretor
são uni- ou binucleadas (Fig. 7). Durante o desenvolvimento dos microsporócitos, as células
do tapete se desintegram parcialmente, diminuindo de tamanho e permanecendo na periferia
do microsporângio (Fig. 8). Nos estágios mais avançados de desenvolvimento da antera, as
células do tapete degeneram-se (Figs. 13-16).
A antera é biteca e tetrasporangiada (Figs. 3-4, 6, 8, 15). Durante a maturação, o
septo que separa os microsporângios adjacentes de cada teca se desintegra (Fig. 18 - cabeças-
de-seta).
Em ambas as espécies estudadas, as células do tecido esporogênico preenchem
totalmente a cavidade do microsporângio (Figs. 3-4) e dividem-se (Fig. 5). Em Rhynchospora
consanguinea, essas células formam de cinco a oito fileiras longitudinais de microsporócitos
cuneiformes, com a porção apical, afunilada, voltada para o centro do microsporângio (Figs.
6, 8). Ainda nessa espécie, o arranjo dos microsporócitos nos microsporângios é periférico,
até o completo desenvolvimento do grão de pólen, segundo terminologia proposta por Kirpes
et al. (1996), resultando em um cilindro de células cuja parte basal, mais larga, encontra-se em
íntimo contato com as células do tapete (Figs. 6, 8, 11, 15). Em Hypolytrum bullatum, os
microsporócitos são esféricos e distribuem-se de maneira livre nos microsporângios, com
arranjo central (Figs. 13-14).
Em ambas as espécies, cada microsporócito sofre divisão meiótica, produzindo em
seu interior quatro núcleos de micrósporos, sem que ocorra formação de parede celular
individualizando cada núcleo recém-formado (Fig. 7 - cabeças-de-seta). A microsporogênese
é simultânea, tipo-Cyperaceae. Dos quatro núcleos de micrósporos formados na tétrade de
47
micrósporos, apenas um é funcional (Fig. 13), enquanto os três restantes, não-funcionais, se
degeneram. Em Rhynchospora consanguinea, esses núcleos migram para a porção basal do
microsporócito (Fig. 9). O grão de pólen, portanto, é uma tétrade degradada, denominada
pseudomônade.
Em Hypolytrum bullatum, a microsporogênese não foi acompanhada integralmente,
porém acredita-se que seja simultânea tipo-Cyperaceae assim como em Rhynchospora
consanguinea. Na figura 13, observam-se indícios da formação da pseudomônade em H.
bullatum, com a presença de dois dos três núcleos degenerados, que são menores e se
deslocam para a periferia, onde se degeram.
Em ambas as espécies, o núcleo funcional da pseudomônade divide-se por mitose e
forma um núcleo vegetativo, grande, e um núcleo generativo (Fig. 10); este último se divide e
forma os dois núcleos espermáticos (Figs. 12, 19). Em Rhynchospora consanguinea, os
núcleos espermáticos ficam adjacentes aos micrósporos não-funcionais degenerados (Fig. 12),
cujos remanescentes persistem na porção basal do grão de pólen (Fig. 11).
O grão de pólen maduro é, em ambas as espécies estudadas, pseudomônade
trinucleada, com citoplasma rico em amiloplastos (Figs. 14-16, 19).
Em microscopia eletrônica de varredura (MEV), a pseudomônade de Rhynchospora
consanguinea é cuneiforme (Fig. 21), e esse formato está relacionado ao arranjo periférico no
microsporângio, em cilindro único, também evidente na seção longitudinal da antera em pré-
antese (Fig. 20). A exina é granulosa, a parede basal é reta e as paredes laterais são
ligeiramente côncavas na porção central (Figs. 21-22). Uma única abertura (poro) foi
observada na porção basal do grão de pólen (Fig. 10 - cabeça-de-seta); porém, uma abertura
reduzida também foi constatada na porção apical (Fig. 22). Em Hypolytrum bullatum, a
pseudomônade possui exina reticulada heterogênea (Figs. 23-24), é esférica e monoporada
(Figs. 19 - cabeça-de-seta, 23). A germinação do tubo polínico pode ter início ainda no lóculo
da antera, durante sua deiscência (Fig. 24), com total desenvolvimento quando a
pseudomônade atinge a superfície estigmática receptiva (Fig. 25).
As características da antera e do grão de pólen observadas em Hypolytrum bullatum
e em Rhynchospora consanguinea foram agrupadas na Tabela 1, e acrescidas de informações
48
disponíveis na literatura para ambos os gêneros e respectivas subfamílias senso Goetghebeur
(1998).
Tabela 1 - Caracteres da antera e do grão de pólen de Hypolytrum e Rhynchospora, complementados
com dados disponíveis na literatura para as subfamílias Mapanioideae e Cyperoideae, senso
Goetghebeur (1998). Os caracteres diferenciais foram destacados em negrito.
Caracteres Hypolytrum
outras
Mapanioideae
Rhynchospora
outras
Cyperoideae
Desenvolvimento monocotiledôneo da
parede da antera
+
18,40
?
+
40
+
6,9,11-12,14-15,20,27,
30-31
Epiderme Papilosa
40
?
Papilosa
25,40
Papilosa
6,16,25,27,
30-31
Espessamento do endotécio Espiral
18,25,40
?
Espiral
25,40
Espiral
6,12,14-16,20,
22,25-27,30,32
Tipo de tapete Secretor
18,37,40
Secretor
39
Secretor
40
Secretor
6-8,10-12,
14-16,19-20,24,30-31
Arranjo dos microsporócitos no lóculo da
antera
Central
37,40
Central
34,39
Periférico
39
Periférico
40
Periférico
9,15,19,
23,27,29,31,34
Microsporogênese Simultânea (tipo-
Cyperaceae)
18,33,
40
Simultânea (tipo-
Cyperaceae)
33
?
38
Simultânea (tipo-
Cyperaceae)
1,33,
40
Simultânea (tipo-
Cyperaceae)
1,5,
11-12,14,19,21,33,36
Tipo de grão de pólen Tipo-Mapania
4,
37
Pseudomônade
18,33,40
Tipo-Mapania
4,
28,37
Pseudomônade
33,37
Pseudomônade
1,33,37,40
Pseudomônade
3-5,11-12,15-18,27,30,33,
35-37
Forma do grão de pólen Esférica
18,33,37,40
Cuneiforme
4,37
Esférica
33-34,39
Cuneiforme
1-2,
18,37,40
Cuneiforme
1-2,
11-12, 14, 25, 28, 30, 33-
34,37
Esférica
11,37
Número de aberturas no grão de pólen 1
2,37,40
1
37
1-4 (1 basal + 3
laterais)
2,37,40
1
1-2,12,14
1-4 (1 basal + 3
laterais)
2,5,37
> 4
37
Aparência externa da exina Lisa
18
Reticulada
40
Reticulada
37
Granulosa
2,40
Granulosa
2,31
Número de núcleos no pólen maduro 3
18,40
3
37
3
13,40
3
6,9,11-14,16-17,19,26-
27,30-31
2
7,10,13,26
Região onde os três núcleos se degeneram
Periférica
18,40
?
Basal
1,40
Apical
6,9,11-12,14-
17,27,30-31
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Padhye et al.
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16
Padhye (1971);
17
Carniel (1972);
18
Nagaraj & Nijalingappa (1972);
19
Dunbar (1973);
20
Nagaraj &
Nijalingappa (1973);
21
Strandhede (1973);
22
Untawale & Bhasin (1973);
23
Nagaraj et al. (1976);
24
Nijalingappa
(1976);
25
Makde (1981);
26
Dahlgren & Clifford (1982);
27
Makde (1982);
28
Haines & Lye (1983);
29
Makde
(1983);
30
Makde & Bhuskute (1987);
31
Makde & Untawale (1989);
32
Manning & Linder (1990);
33
Simpson
(1995);
34
Kirpes et al. (1996);
35
Dopchiz & Poggio (1999);
36
Furness & Rudall (1999);
37
v
an Wichelen et al.
(1999);
38
Zhang (1999);
39
Simpson et al. (2003);
40
presente trabalho.
49
DISCUSSÃO
Tanto Hypolytrum bullatum como Rhynchospora consanguinea apresentaram
caracteres comuns como: desenvolvimento da parede da antera do tipo monocotiledôneo;
epiderme formada por células papilosas; endotécio com espessamento em espiral; tapete
secretor e uniestratificado; microsporogênese simultânea tipo-Cyperaceae e grão de pólen tipo
pseudomônade, trinucleado (Tabela 1). Esses caracteres também correspondem ao padrão
estabelecido para a família.
O arranjo dos microsporócitos e das pseudomônades nos lóculos das anteras, bem
como o tipo e a morfologia da pseudomônade, foram características que apresentaram
variação entre os dois táxons aqui estudados. Segundo alguns autores, como Koyama (1969) e
Simpson et al. (2003), esse conjunto de caracteres distingue Mapanioideae das demais
subfamílias de Cyperaceae. Além disso, o processo de degeneração dos núcleos dos
micrósporos não-funcionais da tétrade é um caráter peculiar às espécies de Rhynchospora
dentro da família (Tanaka, 1941).
A microsporogênese em Hypolytrum bullatum e em Rhynchospora consanguinea é
simultânea, corroborando a descrição das demais espécies de Cyperaceae já estudadas
(Dahlgren & Clifford, 1982; Dahlgren et al., 1985; Johri et al., 1992; Furness & Rudall, 1999,
2000). Nesse tipo de microsporogênese, a citocinese só ocorre após a completa formação dos
quatro núcleos de micrósporos da tétrade (Maheshwari, 1950; Davis, 1966; Johri et al., 1992).
Em Cyperaceae, após a formação dos quatro núcleos da tétrade, ocorre degeneração de três
deles, com desenvolvimento de apenas um, o qual origina o grão de pólen, denominado
pseudomônade (Erdtman, 1952; Strandhede, 1973; Dahlgren & Clifford, 1982; Dahlgren et
al., 1985). Para salientar a particularidade desse processo nos representantes de Cyperaceae,
Simpson (1995) utilizou a denominação microsporogênese simultânea tipo-Cyperaceae,
adotada também no presente trabalho.
Esse tipo de formação de grão de pólen é exclusivo das Cyperaceae dentre as demais
Poales e monocotiledôneas, sem qualquer paralelo nas angiospermas (Johri et al., 1992).
Embora Smith-White (1959) e Char et al. (1973) tenham relatado um processo semelhante em
representantes da tribo Styphelieae de Epacridaceae (Ericaceae senso APG II, 2003), a
50
degeneração dos micrósporos é facultativa segundo McGlone (1978), podendo ocorrer díades,
tríades e tétrades férteis, o que não ocorre em Cyperaceae. Provavelmente, a formação de
grãos de pólen do tipo pseudomônade em Cyperaceae e em representantes de Styphelieae seja
um caso de convergência na especialização à anemofilia, em termos de redução de massa da
estrutura a ser dispersa. A microsporogênese simultânea tipo-Cyperaceae é, então, uma
sinapomorfia da família.
Em Juncaceae, cuja proximidade filogenética com Cyperaceae vem sendo
comprovada por diversos autores (Chase et al., 1995; Plunkett et al., 1995; Simpson, 1995;
Munro & Linder, 1997; Givnish et al., 1999; Muasya et al., 2000; Bremer, 2002; Michelangeli
et al., 2003; Chase, 2004), o grão de pólen também é disperso na condição de tétrade (Meyer
& Yaroshevskaya, 1976; Dahlgren et al., 1985).
Segundo Linder & Rudall (2005), grãos de pólen dispersos em tétrades permanentes
foi um caráter que surgiu várias vezes em Poales, ocorrendo não apenas no clado formado por
Cyperaceae, Juncaceae e Thurniaceae, como também em algumas espécies de Typha
(Typhaceae) e Hydatellaceae.
A degeneração de três dos quatro micrósporos produzidos nas divisões reducionais
dos microsporócitos em Cyperaceae ocorre na porção apical das pseudomônades, que é oposta
à abertura do grão de pólen, na maioria das espécies (Tanaka, 1941; Dunbar, 1973;
Strandhede, 1973; Makde, 1982; Furness & Rudall, 1999). Segundo Ranganath & Nagashree
(2000), essa peculiaridade no desenvolvimento do grão de pólen de Cyperaceae está associada
a um mecanismo de eliminação celular programada, semelhante à apoptose já constatada em
muitas etapas do desenvolvimento do corpo vegetal.
Em Rhynchospora consanguinea, assim como nas demais espécies do gênero, o
processo de degeneração dos núcleos não-funcionais de micrósporos se dá na porção basal da
pseudomônade, uma exclusividade de Rhynchospora na família (Tanaka, 1941). Esse
fenômeno, segundo Tanaka (1941), é semelhante ao que ocorre em Juncaceae, em que três
dos núcleos migram para a parte basal do grão de pólen.
De acordo com Tanaka (1941), o tipo de grão de pólen encontrado em
Rhynchospora corresponde a um tipo intermediário entre o grão de pólen típico de
Cyperaceae e o grão de pólen de Juncaceae, reforçando a relação de parentesco entre as duas
51
famílias. Munro & Linder (1997) também reforçaram esse parentesco sugerindo que o
desenvolvimento da pseudomônade em Cyperaceae derivou de um ancestral com tétrade,
provavelmente de Juncaceae. Os resultados aqui apresentados para Hypolytrum bullatum e R.
consanguinea também parecem reforçar essa hipótese de derivação de Cyperaceae a partir de
um ancestral em Juncaceae. Provavelmente, nesse contexto de formação da pseudomônade de
Cyperaceae, partiu-se de uma tétrade permanente ancestral, na qual os quatro micrósporos são
esféricos e aderidos entre si, como em Juncaceae, para uma tétrade degenerada de
micrósporos, ou pseudomônade, onde apenas um micrósporo é funcional e os demais
obrigatoriamente se degeneram.
A forma esférica da pseudomônade de Hypolytrum pode representar um estágio
intermediário entre o micrósporo esférico da tétrade permanente de Juncaceae e a
pseudomônade cuneiforme da maioria das Cyperaceae, como aqui observada em
Rhynchospora consanguinea. A variação na morfologia da pseudomônade de Cyperaceae,
associada à superfície da exina, pode estar relacionada à evolução da entomofilia para a
anemofilia na família, assim como observado por Char et al. (1973) em Epacridaceae
(Ericaceae senso APG II, 2003).
Kirpes et al. (1996) distinguiram dois tipos de arranjo dos grãos de pólen nos
microsporângios das angiospermas: o arranjo central, onde os grãos de pólen distribuem-se de
forma livre, e o arranjo periférico, onde os grãos de pólen formam um cilindro único de
células na periferia do microsporângio, em íntimo contato com as células do tapete. Segundo
os autores, os grãos de pólen periféricos predominam em Poaceae e Cyperaceae, mas não são
homólogos dada a peculiaridade já discutida da formação do grão de pólen nesta última
família.
Não existem relatos sobre o arranjo das tétrades permanentes de Juncaceae nos
microsporângios. No entanto, a partir da pranchas de ilustrações do estudo de Shah (1963) e
de Munro & Linder (1997), observou-se que as tétrades se arranjam de maneira aleatória no
microsporângio, semelhante ao arranjo central descrito por Kirpes et al. (1996) e aqui
observado para Hypolytrum bullatum. Provavelmente, esse tipo de arranjo em Juncaceae
poderia corroborar o posicionamento basal de Hypolytrum em Cyperaceae, onde a maioria dos
representantes apresenta arranjo periférico associado ao formato cuneiforme da
52
pseudomônade e à anemofilia.
Em Rhynchospora consanguinea aqui estudada, assim como na maioria das espécies
de Cyperaceae, as pseudomônades, desde o estágio de microsporócito, são cuneiformes e
distribuem-se de forma periférica no microsporângio. Já em Hypolytrum bullatum, o arranjo é
central e as pseudomônades são esféricas.
Grãos de pólen esféricos, centrais, também foram descritos para outros
representantes de Mapanioideae, como Mapania pycnocephala (Kirpes et al., 1996) e alguns
outros membros da tribo Hypolytreae senso Goetghebeur (1998). Simpson et al. (2003)
denominaram esse tipo peculiar de grão de pólen em Mapanioideae como tipo-Mapania,
salientando sua ocorrência restrita à subfamília, mais especificamente à tribo Hypolytreae
(Diplasia, Hypolytrum, Mapania, Scirpodendron). De acordo com esses autores, Capitularina
e Exocarya, da tribo Hypolytreae, e todos os representantes da tribo Chrysithicheae dispersam
grãos de pólen do tipo pseudomônades típicas, cuneiformes, assim como nos representantes
das demais subfamílias de Cyperaceae.
Simpson et al. (2003) não estudaram a ontogenia dos grãos de pólen de
representantes de Mapanioideae, mas sugeriram sua necessidade para comprovar se são de
fato pseudomônades como no restante da família, ou se são mônades como na maioria das
angiospermas (Harley & Zavada, 2000; Zavada, 1983; Linder & Rudall, 2005). Considerações
como a de Erdtman (1952), que indicou grãos de pólen tipo-Mapania como verdadeiras
mônades, e a de Koyama (1961), que afirmou sua natureza em pseudomônades, foram
baseadas apenas em dados morfológicos. Em vista disso, van Wichelen et al. (1999)
reforçaram a necessidade de estudos ontogenéticos do grão de pólen das Mapanioideae.
No estudo sobre as relações filogenéticas de Mapanioideae, baseado em dados
moleculares e morfológicos, Simpson et al. (2003) não citaram em nenhum momento o
trabalho realizado por Nagaraj & Nijalingappa (1972), que apresentava, até então, a única
descrição detalhada do desenvolvimento da pseudomônade em uma Mapanioideae, no caso
Hypolytrum latifolium. Van Wichelen et al. (1999) confirmaram a morfologia polínica do
tipo-Mapania para Hypolytrum schranderianum, sem, contudo, realizar estudos
ontogenéticos. Deste modo, os resultados do presente estudo, com ilustrações de diferentes
estágios de formação do grão de pólen de Hypolytrum bullatum, corroboraram as observações
53
de Nagaraj & Nijalingappa (1972) e confirmaram a ocorrência de pólen do tipo
pseudomônade no gênero e na subfamília.
Os grãos de pólen de Mapanioideae, quando comparados aos dos representantes das
demais subfamílias, como Cyperoideae, aqui representada por Rhynchospora consanguinea,
se diferenciam apenas na morfologia e apresentam a mesma ontogenia.
A evolução das pseudomônades, sejam elas esféricas ou cuneiformes, foi proposta
por Simpson et al. (2003) como resultado da adaptação das espécies a diferentes habitats. Os
autores sugeriram que a transição do grão de pólen na posição central do lóculo para o grão de
pólen periférico em Cyperaceae tenha sido possivelmente relacionada à transição gradual para
ambientes abertos e à anemofilia, assumindo como ancestrais as espécies de ambientes
florestais.
Essa hipótese é razoável e merece ser mais bem analisada, com estudos
ontogenéticos dos grãos de pólen de um número maior de membros de Mapanioideae. Muitos
dos representantes de Mapanioideae, como caracterizado por Goetghebeur (1998) e por Alves
(2003), habitam predominantemente ambientes florestais tropicais. Como as Mapanioideae
são tidas como basais em Cyperaceae (Holttum, 1948; Kern, 1974; Meeuse, 1975; Simpson et
al., 2003), a presença de grão de pólen central em Mapania (Kirpes et al., 1996) e em
Hypolytrum é congruente com essa hipótese.
De acordo com Linder & Rudall (2005), a relação entre a morfologia polínica, o
número de óvulos e o mecanismo de polinização no clado formado por Cyperaceae,
Juncaceae e Thurniaceae necessita de estudos.
Além desses caracteres acima citados, o padrão da exina também apresenta
variações nas espécies aqui estudadas: em Rhynchospora consanguinea é granuloso, enquanto
que em Hypolytrum bullatum é reticulado heterogêneo. Essa variação na ornamentação da
exina já foi discutida por Koyama (1969), sendo mais um caráter que distingue os grãos de
pólen de Mapanioideae das demais Cyperaceae.
A presença de endotécio com espessamento em espiral, microsporogênese
simultânea tipo-Cyperaceae, com formação de grão de pólen do tipo pseudomônade,
trinucleado, caracterizam o desenvolvimento da antera e do grão de pólen em Cyperaceae.
Concorda-se aqui com Stevens (2001 onwards) em que a microsporogênese simultânea e o
54
pólen em tétrades são sinapomorfias do clado formado por Cyperaceae, Juncaceae e
Thurniaceae em Poales.
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ILUSTRAÇÕES
40
Figuras 1-7 – Etapas iniciais do desenvolvimento da parede da antera e do microsporângio de
Rhynchospora consanguinea. 1. Seção transversal (ST) do primórdio da antera com célula
arquesporial em diferenciação; 2. ST da antera jovem com diferenciação das camadas parietal
primária e esporogênica primária; 3-4. ST de anteras jovens com camada parietal primária em
divisão (cabeças-de-seta) e tecido esporogênico preenchendo totalmente o interior do
microsporângio; 5. Seção longitudinal (SL) da antera jovem com tecido esporogênico em
divisão mitótica; 6. ST da antera com parede completamente formada e microsporócitos
cuneiformes em arranjo periférico no microsporângio; 7. SL da antera com detalhe da
formação da tétrade de micrósporos (cabeças-de-seta) e da parede da antera. (Barras: Figs. 1,
3-4, 6 = 20 µm; Figs. 2, 5, 7 = 10 µm). (ar = célula arquesporial hipodermal; ce = camada
esporogênica primária; cm = camada mediana; cp = camada parietal primária; e = epiderme;
en = endotécio; mi = microsporócito; t = tapete).
40
40
Figuras 8-12 – Parede da antera, microsporogênese e microgametogênese de Rhynchospora
consanguinea. 8. Seção transversal (ST) da antera com pseudomônades em desenvolvimento;
9. Seção longitudinal (SL) da antera com pseudomônades em desenvolvimento e núcleos dos
micrósporos degenerados na porção basal; 10. SL da antera com pseudomônades imaturas e
detalhe da abertura basal (cabeça-de-seta); 11. ST da antera com pseudomônades em
desenvolvimento, em arranjo periférico, e núcleos degenerados em posição basal; 12. SL da
antera madura com pseudomônades trinucleadas. (Barras: Figs. 8, 10-12 = 10 µm; Fig. 9 = 20
µm). (cm = camada mediana; e = epiderme; en = endotécio; nd = núcleo degenerado; ng =
núcleo generativo; nv = núcleo vegetativo; t = tapete).
40
40
Figuras 13-19 – Anteras maduras e gametófitos masculinos (pseudomônades) de Hypolytrum
bullatum (Figs. 13-14, 19) e de Rhynchospora consanguinea (Figs. 15-18). 13. Seção
longitudinal (SL) da antera com pseudomônades em estágio de diferenciação da tétrade de
micrósporos; 14. SL da antera madura, com parte do endotécio em vista frontal; 15. Seção
transversal (ST) da antera em pré-antese com epiderme papilosa e acúmulo de tanino em
algumas de suas células; 16. SL da antera com pseudomônades imaturas; 17. SL da antera
mostrando endotécio com espessamento em espiral, em vista frontal; 18. ST da antera
deiscente com desintegração do septo (cabeças-de-seta) entre os microsporângios de cada
teca; 19. Detalhe da pseudomônade madura, trinucleada, monoporada (cabeça-de-seta).
(Barras: Figs. 13, 15, 17 = 20 µm; Figs. 14, 18 = 30 µm; Figs. 16, 19 = 10 µm). (e = epiderme;
en = endotécio; nd = núcleo degenerado; nf = núcleo funcional; ng = núcleo generativo; nv =
núcleo vegetativo).
40
40
Figuras 20-25 – Anteras maduras e gametófitos masculinos (pseudomônades) de
Rhynchospora consanguinea (Figs. 20-22) e de Hypolytrum bullatum (Figs. 23-25). 20.
Antera madura, seccionada longitudinalmente, mostrando a disposição das pseudomônades,
em microscopia eletrônica de varredura (MEV); 21. Detalhe da pseudomônade, em MEV; 22.
Vista polar das pseudomônades com uma abertura reduzida, em MEV; 23. Pseudomônade
esférica, monoporada, em MEV; 24. Pseudomônades no lóculo da antera, com início de
crescimento do tubo polínico, em MEV; 25. Seção longitudinal do estigma com
pseudomônade e germinação do tubo polínico. (Barras: Fig. 20 = 50 µm; Figs. 21-22, 24 = 10
µm; Fig. 23 = 5 µm; Fig. 25 = 20 µm). (et = estigma, tp = tubo polínico).
40
66
CAPÍTULO III
Desenvolvimento do óvulo e do fruto de espécies de Cyperaceae (Poales)
67
RESUMO
O desenvolvimento do óvulo e do fruto de Hypolytrum bullatum e H. schranderianum
(Mapanioideae) e de Rhynchospora consanguinea e R. rugosa (Cyperoideae) foi estudado
visando à caracterização embriológica e carpológica dos gêneros. Todas as espécies
compartilharam: óvulo anátropo, bitegumentado e crassinucelado, com desenvolvimento de
obturador funicular e hipóstase; gametófito do tipo Polygonum; endosperma nuclear-livre;
embriogenia onagrácea, variação Juncus; semente com testa delgada; fruto do tipo aquênio,
com exocarpo e endocarpo uniestratificados. Essas características assemelharam-se àquelas
encontradas nas espécies de Cyperaceae já estudadas, demonstrando a uniformidade da
família. Rhynchospora apresenta micrópila formada apenas pelo tegumento interno; tecido
parietal com 3-4 camadas de células; aquênio rígido com corpos de sílica cônicos aderidos às
paredes periclinais internas das células do exocarpo, além de mesocarpo constituído por fibras
transversais e longitudinais. Em Hypolytrum, ambos os tegumentos mais o obturador formam
a micrópila; o tecido parietal possui 5-8 camadas de células; o aquênio é fibroso-esponjoso
com exocarpo cutinizado, mesocarpo diferenciado em regiões parenquimática e lignificada, e
endocarpo com grânulos de sílica. A formação da micrópila em Hypolytrum é uma
característica peculiar do gênero e é relatada pela primeira vez para a família. A denominação
de aquênio ao fruto de Hypolytrum, igualmente descrito para Rhynchospora, é, então,
consolidada para a família. Sugere-se que o número e a constituição das camadas de células
do pericarpo encontrados nos aquênios de representantes desses gêneros estejam mais
relacionados aos fatores ambientais do que aos fatores genéticos das espécies.
Palavras-chave: megasporogênese, megagametogênese, micrópila, aquênio, Hypolytrum,
Rhynchospora.
ABSTRACT
The ovule and the fruit development of Hypolytrum bullatum and H. schranderianum
(Mapanioideae) and Rhynchospora consanguinea and R. rugosa (Cyperoideae) was studied in
order to characterize the embryology and the carpology of those genera. All species share: an
anatropous, bitegmic and crassinucellate ovule; formation of a funicular obturator and
68
hypostase; a female gametophyte of the Polygonum type; free-nuclear endosperm; an
Onagrad, Juncus-variation, embryogeny; seed with a thin seed coat; fruit of the achene type,
with one-layered endocarp and exocarp. These embryological aspects are similar to those
found in other Cyperaceae species already studied, which shows the uniformity of the family.
Rhynchospora presents: micropyle formed by the inner integument alone; 3-4-layered parietal
tissue; hard achene in which the exocarp cells have conical silica bodies adhered to their inner
periclinal walls, and in which the mesocarp is formed by transversal and longitudinal fibers.
Hypolytrum presents: a micropyle formed by both the integuments and the funicular
obturator; a 5-8-layered parietal tissue; and a fibrous-spongy achene, with a cutinized exocarp
and a differentiated mesocarp. The formation of the micropyle in Hypolytrum is peculiar to
the genus and it is being reported here for the first time in the family. The dispersal unit of
Hypolytrum corresponds to a true achene, as well as described for Rhynchospora. The overall
structure of the pericarp found in the species studied here might be more related to
environmental than to their genetic conditions.
Key words: megasporogenesis, megagametogenesis, micropyle, achene, Hypolytrum,
Rhynchospora.
INTRODUÇÃO
Cyperaceae está atualmente circunscrita em Poales senso APG II (2003), formando
um clado consistente com Juncaceae e Thurniaceae segundo análises filogenéticas
combinadas (Linder & Kellogg, 1995; Simpson, 1995; Givnish et al., 1999, Chase et al.,
1995, 2000; Bremer, 2002; Chase, 2004). Na inferência das relações entre essas famílias, os
caracteres embriológicos há muito têm se mostrado importantes (Dahlgren & Clifford, 1982;
Dahlgren et al., 1985; Johri et al., 1992; Goetghebeur, 1998), especialmente aqueles
relacionados à formação do embrião e da semente.
Embriologicamente, Cyperaceae é bem caracterizada, apresentando óvulo anátropo,
bitegumentado e crassinucelado; desenvolvimento do gametófito feminino do tipo
Polygonum; formação do endosperma do tipo nuclear-livre; embriogenia onagrácea, variação
69
Juncus; e semente basal, com testa delgada (Dahlgren & Clifford, 1982; Johri et al., 1992;
Goetghebeur, 1998). Dos caracteres que apresentam variação entre os táxons, destacam-se a
morfoanatomia do embrião e o desenvolvimento e a micromorfologia da unidade de
dispersão, que podem ser úteis na delimitação de tribos e na circunscrição e identificação de
gêneros e espécies (Marek, 1958; van der Veken, 1965; Shah, 1965, 1968; Verbelen, 1970;
Vanhecke, 1974; Toivonen & Timonen, 1976; Padhye & Makde, 1982; Denton, 1983;
Tejavathi, 1987; Goetghebeur, 1998; Lye, 2000; Muasya et al., 2000).
A estrutura anatômica do pericarpo de diferentes gêneros de Cyperaceae, incluindo
espécies de Rhynchospora Vahl, foi estudada por Marek (1958). Segundo o autor, variações
quantitativas ou qualitativas podem ocorrer no pericarpo, mas o mesocarpo é sempre
composto por fibras esclerenquimáticas. A partir dessa afirmação, Koyama & Maguire (1965)
e Koyama (1969), estudando espécies de Bisboeckelera Kuntze, Lagenocarpus Nees, Trilepis
Nees, Diplasia Rich, Mapania Aubl. e Hypolytrum Rich, entre outras, propuseram um novo
conceito de unidade de dispersão para a família. Nesse conceito, a unidade de dispersão,
denominada por eles frutificação, é formada pelo aquênio mais a camada parenquimática
distinta que o envolve externamente, podendo ser livre ou adnata, denominada bolsa
utriculiforme. Eiten (1976) discordou dessa terminologia para a unidade de dispersão, baseado
nas demais angiospermas que apresentam frutos com estruturas acessórias. Mais
recentemente, Alves (2003) propôs a utilização do termo dissemínula para esse conjunto de
estruturas encontrado em espécies de Hypolytrum.
Hypolytrum, incluído na subfamília Mapanioideae senso Goetghebeur (1998),
apresenta, além da unidade de dispersão peculiar (Koyama, 1969), outras características que
são contrastantes com as demais Cyperaceae, principalmente em relação à formação e à
morfologia do grão de pólen (Simpson et al., 2003) e ao desenvolvimento do embrião
(Goetghebeur, 1986). Autores como Kern (1974) e Goetghebeur (1986) consideraram
Mapanioideae posicionada na base da família, enquanto outros, como Dahlgren et al. (1985),
sugeriram seu posicionamento como um grupo isolado.
Nas demais subfamílias de Cyperaceae, os caracteres embriológicos e a unidade de
dispersão, um aquênio típico, são constantes e uniformes. Segundo Goetghebeur (1998), os
dados embriográficos podem ser considerados como altamente indicativos das relações
70
naturais na subfamília Cyperoideae, por exemplo. Partindo desse ponto de vista e de dados
existentes na literatura, supôs-se que representantes de Rhynchospora seguiam o padrão
embriológico descrito para a família, optando-se por estudar espécies desse gênero como
comparação à espécies de Hypolytrum, cuja embriologia é pouco conhecida e a denominação
da unidade de dispersão é muito discutida.
Deste modo, o objetivo do presente trabalho foi caracterizar o desenvolvimento do
óvulo e do fruto de Hypolytrum e de Rhynchospora procurando estabelecer uma terminologia
carpológica adequada.
MATERIAL E MÉTODOS
Hypolytrum bullatum C. B. Clarke e H. schranderianum Nees foram coletadas no
Parque Municipal da Mata da Esperança, no município de Ilhéus (BA), e Rhynchospora
consanguinea (Kunth) Boeck. e R. rugosa (Vahl) Gale foram coletadas na Serra do Cipó, no
município de Santana do Riacho (MG), e em Diamantina (MG). Exsicatas de H. bullatum
(Alves et al. 1866) e de H. schranderianum (Alves et al. 1865) foram depositadas no Herbário
da Universidade Federal de Pernambuco (UFP), e de R. consanguinea (Coan et al. 02, Coan et
al. 27) e R. rugosa (Coan et al. 32) foram depositadas no Herbário da Universidade Estadual
Paulista - Rio Claro/SP (HRCB).
As inflorescências de todas as espécies foram coletadas em diferentes fases de
desenvolvimento, fixadas em FAA 50 (Johansen, 1940) por 48 horas, e posteriormente
transferidas para etanol 70%, com algumas gotas de glicerina.
Para o estudo da morfologia do fruto e do embrião sob estereomicroscópio, amostras
fixadas dos frutos foram seccionadas num plano de seção frontal mediano. Além disso, alguns
frutos maduros foram dissecados e os embriões individualizados para análise da morfologia
externa. As amostras foram fotografadas com projeção da escala micrométrica.
Para o estudo anatômico em microscopia de luz (ML), as amostras fixadas de todas
as espécies foram desidratadas em série n-butílica (álcool normal butílico absoluto - NBA),
em bomba a vácuo (Feder & O’Brien, 1968, com modificações nos tempos de desidratação), e
submetidas à infiltração de historresina, seguida da inclusão (Feder & O’Brien, 1968). O
71
material incluído foi seccionado em micrótomo rotativo, com 5-12 µm de espessura. As
seções anatômicas obtidas foram coradas com ácido periódico-reativo de Schiff (PAS) e azul
de toluidina (Feder & O’Brien, 1968) e montadas em lâminas permanentes com Entellan. A
documentação se fez a partir de fotomicrografias, com projeção de escala micrométrica.
Para o estudo ultraestrutural em microscopia eletrônica de varredura (MEV), frutos
maduros, estocados em etanol 70%, foram desidratados em série etílica, submetidos ao ponto
crítico com CO
2
, metalizados com ouro e fotografados ao microscópio eletrônico de varredura
JEOL, modelo JSM 5410.
RESULTADOS
Óvulo. Nas espécies estudadas, o ovário é bicarpelar, sincárpico e unilocular (Figs. 1, 3, 10),
com um único óvulo basal, anátropo, bitegumentado e crassinucelado (Figs. 3-4, 6-7). Um
único feixe vascular chega ao óvulo, terminando na região calazal (Fig. 3).
O tegumento interno se desenvolve antes do tegumento externo (Figs. 1-3). Em
Rhynchospora consanguinea e R. rugosa, o tegumento externo é mais curto do que o interno
(Figs. 9, 12), enquanto que em Hypolytrum bullatum e H. schranderianum ele é mais longo
(Fig. 14). Em todas as espécies, o tegumento externo apresenta desenvolvimento interrompido
no lado funicular. O tegumento interno é constituído por duas camadas de células (Figs. 3-6),
enquanto que o tegumento externo é constituído por duas camadas de células nas espécies de
Rhynchospora (Figs. 5, 7, 9) e por três, raro duas, camadas de células nas espécies de
Hypolytrum (Figs. 4, 6).
A partir do estágio de megasporócito (Fig. 4), células funiculares próximas à
micrópila diferenciam-se e formam o obturador funicular, de aparência glandular (Figs. 5, 9,
14). Em Hypolytrum, o obturador, juntamente com o tegumento externo, forma a abertura
externa da micrópila (Figs. 4, 14). Em Rhynchospora, a micrópila é formada apenas pelo
tegumento interno (Figs. 9, 11).
Megasporogênese, megagametogênese e gametófito feminino. No primórdio do óvulo de
todas as espécies estudadas, uma única célula hipodermal se diferencia. Essa célula, por
divisão periclinal, forma uma célula parietal primária e uma célula esporogênica (Fig. 1). A
72
célula parietal primária sofre divisões periclinais e anticlinais e origina o tecido parietal, logo
abaixo da epiderme nucelar. Nas espécies de Rhynchospora, o tecido parietal é formado por
3-4 camadas de células (Figs. 7, 10-12), e nas espécies de Hypolytrum é formado por 5-8
camadas (Figs. 3-4). A célula esporogênica se diferencia no megasporócito, que sofre divisões
meióticas, originando uma díade (Fig. 5) e, posteriormente, uma tétrade linear de megásporos
(Fig. 6), na qual o megásporo calazal se desenvolve e os demais se degeneram.
O núcleo do megásporo funcional passa por divisões mitóticas sucessivas (Fig. 7) e
origina o gametófito do tipo Polygonum (Fig. 8). Nas espécies de Rhynchospora, o gametófito
maduro é fusiforme, com o pólo calazal mais estreito, onde as antípodas arranjam-se de
maneira linear (Fig. 11). Em todas as espécies, as antípodas degeneram-se in situ após a
fertilização (Fig. 15). A oosfera é conspícua (Fig. 11) e ocupa a região micropilar, juntamente
com as sinérgides (Figs. 12-13).
A ocorrência de amiloplastos na célula central indica a maturidade do gametófito
feminino (Fig. 14).
Hipóstase. Após a fertilização, algumas células do nucelo, na região calazal, acumulam
compostos fenólicos e se diferenciam, constituindo a hipóstase. Essa estrutura persiste mesmo
em estágios de fruto maduro (Figs. 16, 24).
Endosperma. O desenvolvimento do endosperma é do tipo nuclear-livre em todas as espécies
estudadas (Fig. 15). Durante estágios mais avançados de desenvolvimento, a região ocupada
por tecido endospermático cresce e passa a ocupar a maior parte do interior da semente (Figs.
16, 22-23), comprimindo o tecido nucelar adjacente e entrando em contato com a testa da
semente (Figs. 17, 23). A semente é albuminosa (Figs. 17-18).
Haustórios endospérmicos não foram observados durante o desenvolvimento do
presente estudo. A epiderme nucelar delimita externamente o endosperma e contém gotículas
de óleo (Figs. 28, 34-42, 45).
Embrião. A embriogênese não foi acompanhada no presente trabalho, mas sugere-se que siga
o padrão onagráceo da família, com variação Juncus, na qual a célula basal pouco contribui
para o subsequente desenvolvimento do embrião.
Em estágios avançados de desenvolvimento da semente de Rhynchospora
consanguinea, o embrião, em vista lateral, apresenta bainhas cotiledonares superior e inferior
73
circundando a região da plúmula (Figs. 17-18). O embrião, segundo classificação proposta por
Martin (1946), é do tipo capitado (Fig. 19), e suas células acumulam amido (Fig. 18). O
formato turbinado do embrião de R. consanguinea, com a radícula em posição basal,
corresponde ao tipo Carex (Fig. 19, vista frontal). Em Hypolytrum, o embrião é pouco
diferenciado (Fig. 22). Em ambos os gêneros, o embrião se localiza na porção basal da
semente, em contato íntimo com as células do endosperma (Figs. 17-18, 22).
Fruto e semente. Nas espécies de Rhynchospora, o fruto é um aquênio rígido (Figs. 16, 20),
biconvexo, com rostro (Figs. 16, 20). A superfície do aquênio é ondulado-rugosa (Figs. 20-
21). Em secções longitudinais do aquênio, observa-se que o pericarpo apresenta ondulações a
intervalos regulares (Figs. 16, 21 – setas, 36). Em Hypolytrum, o fruto é um aquênio (Figs. 22,
26) de aspecto fibroso-esponjoso e com superfície ondulada (Fig. 27).
A parede do ovário, no estágio de gametófito maduro das espécies estudadas,
apresenta tanto a epiderme externa como a interna uniestratificadas, variando o número de
camadas que formam o mesofilo (Figs. 3-4, 28, 37-38). As células da epiderme externa
(exocarpo) acumulam compostos fenólicos (Figs. 28-31, 37-39), que são degradados ao longo
do desenvolvimento do fruto (Figs. 32-36, 40-43). Nas espécies de Rhynchospora, as células
do exocarpo possuem depósitos de sílica com formato cônico, que ficam aderidos à parede
tangencial interna (Figs. 33, 35-36). Na medida em que o conteúdo fenólico é degradado,
forma-se um septo transversal no interior das células do exocarpo, isolando os corpos
silicosos do conteúdo vivo. Esse septo se espessa e apresenta forma de “U” (Figs. 34-36 –
seta). As paredes do exocarpo são delgadas em Rhynchospora (Figs. 28-36). Em Hypolytrum,
a parede periclinal externa é fortemente cutinizada (Figs. 40-45); no início do
desenvolvimento do pericarpo, foram observadas granulações de sílica no interior das células
tanto do exocarpo como do endocarpo (Figs. 38-39).
Em Rhynchospora, as camadas de células do mesofilo ovariano, que constituirão o
mesocarpo, são preenchidas por compostos fenólicos (Figs. 31-34), e na maturidade essas
células tornam-se lignificadas, formando camadas de esclereídes (Fig. 36). Na camada mais
externa, as fibras arranjam-se longitudinalmente, e na camada mais interna, as fibras
arranjam-se transversalmente (Figs. 35-36). Essas fibras apresentam pontoações de parede
evidentes (Fig. 36).
74
As camadas que constituem o mesofilo ovariano das espécies de Hypolytrum
formam duas regiões distintas: uma externa e outra interna (Figs. 37-41). No mesocarpo
externo, as células aumentam de tamanho e apresentam parede celular delgada (Figs. 39-41).
Com o desenvolvimento do fruto, essas células são comprimidas e apenas as mais externas
persistem no fruto maduro (Figs. 42-45). No mesocarpo interno, as células tornam-se
irregulares com as paredes espessadas e sinuosas (Figs. 41-44), também comprimidas, mas
fortemente aderidas umas às outras, constituindo a maior parte do mesocarpo do fruto maduro
(Fig. 45).
Em todas as espécies, as células que formam a epiderme interna do ovário são, em
seção longitudinal, alongadas radialmente e situadas próximas entre si (Figs. 28-32, 37-41).
Essas células se estreitam e apresentam paredes desigualmente espessadas, constituindo o
endocarpo formado por células colunares (Figs. 33-36, 42-45). Nas espécies de
Rhynchospora, o endocarpo é mais delgado, com paredes celulares mais espessadas (Figs. 35-
36).
Ambos os tegumentos do óvulo contribuem para a formação da testa da semente. A
camada externa do tegumento externo (exotesta) e a camada interna do tegumento interno
(endotégmen) persistem e diferenciam-se no fruto maduro, enquanto as demais camadas são
obliteradas durante o desenvolvimento (Figs. 28-34, 37-41). As células da exotesta acumulam
compostos fenólicos (Figs. 29, 31-33) nas espécies de Rhynchospora. As células do
endotégmen em Rhynchospora apresentam as paredes anticlinais e periclinal interna
espessadas (Figs. 31-33), enquanto que em Hypolytrum apenas as paredes anticlinais se
espessam (Figs. 41-42). Nas espécies de Hypolytrum, a parede periclinal externa das células
da camada mais externa do endosperma exibe cutícula espessa, que se apresenta de maneira
ondulada na semente madura (Figs. 41-43, 45). No fruto maduro de todas as espécies, a
semente fica livre do pericarpo (Figs. 33-36, 41-45), caracterizando o fruto do tipo aquênio.
DISCUSSÃO
Os óvulos, os frutos e as sementes das espécies de Hypolytrum e de Rhynchospora
apresentaram diversas características em comum, que foram também comuns às demais
75
espécies de Cyperaceae já estudadas, tais como: óvulo anátropo, bitegumentado,
crassinucelado, com desenvolvimento de hipóstase e obturador funicular; desenvolvimento do
gametófito do tipo Polygonum; endosperma nuclear-livre; embriogenia onagrácea, variação
Juncus; testa da semente delgada, formada por ambos os tegumentos; fruto do tipo aquênio,
com exocarpo e endocarpo uniestratificados (Grezicka, 1964; Khanna, 1965; Shah, 1968;
Padhye, 1971; Makde & Bhuskute, 1987; Tejavathi, 1987; Zhang, 1999).
Essas características do óvulo, do fruto e da semente parecem ser conservativas e
estáveis para os gêneros de Cyperaceae. Alguns caracteres do óvulo apresentaram variação
entre Hypolytrum e Rhynchospora, também constatada para os demais táxons já estudados,
como o número de camadas de células que compõem tanto o tegumento externo como o
tecido parietal (Khanna, 1965; Nagaraj & Nijalingappa, 1968; Padhye et al., 1970; Padhye,
1971; Nijalingappa, 1986; Makde & Bhuskute, 1987; Makde & Untawale, 1989).
Hypolytrum apresentou tegumento externo constituído por três camadas de células,
enquanto que Rhynchospora apresentou apenas duas camadas, como descrito para a maioria
das espécies já estudadas na família (Khanna, 1965; Shah, 1968; Padhye, 1971; Makde &
Bhuskute, 1987; Tejavathi, 1987; Zhang, 1999). Essa variação não é significativa, uma vez
que não interfere na composição final da testa da semente, que em todas as espécies estudadas
até então, apresenta-se constituída pela exotesta e pelo endotégmen, com degeneração das
demais camadas.
Em Juncaceae, o tegumento externo é formado por duas camadas de células em
Juncus (Eleuterius, 1984) e Prionium (Munro & Linder, 1997), e por 3-4 camadas de células
em Luzula e Distichia (Balslev, 1998). Em Thurniaceae, segundo Thimm (1985), o tegumento
externo pode ser constituído por 3 camadas de células.
O tecido parietal do óvulo nas espécies de Rhynchospora é formado por 3-4 camadas
de células, enquanto que em Hypolytrum é formado por 5-8 camadas. Essa variação parece
estar relacionada à proteção do gametófito feminino no óvulo, mais pronunciada em táxons
considerados basais, como em Hypolytrum bullatum e H. schranderianum aqui estudadas, e
também em Hypolytrum latifolium, estudada por Nagaraj & Nijalingappa (1972). Esse foi um
caráter que variou na família como um todo, tendo sido descritas de duas até oito camadas de
células, segundo dados disponíveis na literatura (Dnyansagar & Tiwari, 1956; Grezicka, 1964;
76
Khanna, 1965; Nagaraj & Nijalingappa, 1968; Padhye et al., 1970; Padhye, 1971;
Nijalingappa, 1986; Makde & Bhunskute, 1987; Makde & Untawale, 1989). O tecido parietal,
conforme acompanhado nas espécies aqui estudadas, independente do número de camadas
que o constitui, foi totalmente consumido durante o desenvolvimento do endosperma e do
embrião, restando apenas a epiderme nucelar na semente madura. Shah (1963) referiu para
Juncus bufonius (Juncaceae) tecido parietal formado por 3-4 camadas de células, assim como
aqui relatado para as espécies de Rhynchospora estudadas.
Outro caráter que variou nas espécies de Hypolytrum e Rhynchospora estudadas no
presente trabalho foi a formação da micrópila. Em Rhynchospora, a micrópila foi formada
apenas pelo tegumento interno, assim como nas demais espécies de Cyperaceae (Grezicka,
1964; Khanna, 1965; Padhye et al., 1970; Padhye, 1971; Makde & Bhuskute, 1987; Makde &
Untawale, 1989; Zhang, 1999). Em Hypolytrum, no entanto, essa estrutura foi formada pelos
dois tegumentos mais o obturador funicular. Esse fato parece ser inédito para o gênero, assim
como para a família como um todo, não existindo relato na literatura até o presente. Apenas
para as espécies de Hypolytrum aqui estudadas foi verificado que o tegumento externo é mais
longo que o interno e alcança a porção funicular, onde se desenvolve o obturador. Sugere-se,
então, que esse tipo de organização da micrópila possa ser característico do gênero e, muito
provavelmente da subfamília Mapanioideae senso Goetghebeur (1998), também conferindo
proteção ao gametófito feminino, tal qual o tecido parietal mais pronunciado observado nas
espécies de Hypolytrum.
Micrópila formada por ambos os tegumentos também foi relatada para Thurniaceae,
por Kubitzki (1998), família considerada próxima de Cyperaceae, porém pouco investigada
embriologicamente. Apenas a natureza da micrópila é semelhante, pois, segundo Thimm
(1985), a micrópila nas espécies de Thurniaceae é em zig-zag, em que a abertura interna não
coincide com a abertura externa, o que não ocorre em Hypolytrum.
Obturadores, sejam eles funiculares, placentais ou tegumentares, são estruturas
intimamente associadas com a micrópila (Shamrov, 2004) que, de acordo com Maheshwari
(1950), podem auxiliar no direcionamento do tubo polínico contribuindo para o sucesso na
fertilização. O obturador do tipo funicular foi observado nas espécies de Hypolytrum e
Rhynchospora aqui estudadas, e parece ser constante para a família, com registro em
77
diferentes gêneros (Khanna, 1965; Grezicka, 1964; Nagaraj & Nijalingappa, 1968; Padhye et
al., 1970; Padhye, 1971; Nijalingappa, 1986; Makde & Bhuskute, 1987; Makde & Untawale,
1989; Zhang, 1999). Apenas para espécies de Fimbristylis foi descrito como pouco
desenvolvido (Padhye et al., 1970). A função de auxiliar na formação da micrópila, descrita
por Maheshwari (1950), foi corroborada com as espécies de Hypolytrum.
A formação de hipóstase na região calazal do óvulo de Rhynchospora e Hypolytrum
é um evento comum em Cyperaceae. O termo, apesar de controverso na família (Khanna,
1965; Rudall, 1997), foi aqui adotado em concordância ao apresentado por Makde (1981) e
trabalhos posteriores.
A hipóstase ocorre em várias monocotiledôneas, também em estágios anteriores à
fertilização (Rudall, 1997), e, em sentido amplo, pode ser definida como um grupo de células
na região calazal, próximas à terminação do feixe vascular, que apresentam, geralmente,
paredes espessadas e pouco conteúdo citoplasmático (Schnarf, 1929; Maheshwari, 1950). Em
estudo sobre a estrutura e a sistemática do nucelo e da calaza das monocotiledôneas, Rudall
(1997) contradisse o uso da terminologia hipóstase adotada por Makde (1981) para as
Cyperaceae, adotando o sentido restrito de hipóstase, que define o grupo de células que
envolvem parcialmente as antípodas na região calazal. A função, apesar da discussão, parece
ser a mesma em ambos os casos, independente da terminologia adotada, que é translocar
nutrientes para o gametófito e o embrião (Maheshwari, 1950; Tilton, 1980). De acordo com
Shah (1968), a hipóstase nos óvulos e sementes de Cyperacease serve com um centro de
difusão de compostos fenólicos para os tegumentos do óvulo.
A formação da testa da semente das espécies de Hypolytrum e Rhynchospora, com
exotesta e endotégmen coalescentes e pouco diferenciados, é comum para a família e
corresponde a uma tendência de sementes cuja função protetora é transferida para o pericarpo
do fruto indeiscente (Danilova et al., 1995). Segundo as definições de Corner (1976) e de
Boesewinkel & Bouman (1984), a testa da semente formada pelos dois tegumentos, mas que
não apresenta camada mecânica evidente, é denominada de “testa indiferenciada”. Danilova et
al. (1995) e Stevens (2001 onwards) ressaltaram que a testa da semente formada por ambos os
tegumentos é uma sinapomorfia do clado formado por Cyperaceae, Juncaceae e Thurniaceae.
Em Rhynchospora, a unidade de dispersão é um aquênio típico, como o das demais
78
espécies já estudadas do gênero e também das demais subfamílias (Haines & Lye, 1983;
Browning et al., 1995; Gordon, 1998; Lye, 2000; Melcher et al., 2004). Nesse gênero, o
pericarpo é constituído por exocarpo e endocarpo uniestratificados e por mesocarpo com
múltiplas camadas, diferenciado em fibras esclerenquimáticas. Essa estrutura anatômica do
pericarpo de Rhynchospora é similar àquela encontrada em outras espécies da família (Marek,
1958; Shah, 1968; Tejavathi, 1987; Makde & Bhuskute, 1987; Makde & Untawale, 1989;
Browning et al., 1995).
Também em Rhynchospora consanguinea e R. rugosa, foram observados corpos
silicosos aderidos à parede periclinal interna das células do exocarpo, uma característica já
apontada por diferentes autores para aquênios do gênero (Ragonese et al., 1984; Lanning &
Eleuterius, 1992). O desenvolvimento do pericarpo em R. corymbosa e R. scutellata foi
estudado por Ragonese et al. (1984) que verificaram, nas células do exocarpo, a formação de
um septo transversal separando os corpos de sílica do restante do protoplasto, que é
preenchido por compostos fenólicos. O mesmo foi observado nas espécies de Rhynchospora
aqui estudadas, adquirindo forma de “U”, e essa característica parece ser típica do gênero na
família.
Corpos de sílica cônicos são exclusivos de Cyperaceae (Mehra & Sharma, 1965;
Metcalfe, 1971) e foram constatados no exocarpo das espécies de Rhynchospora. De acordo
com Metcalfe (1971), estão ausentes em Hypolytrum, e em outros gêneros que atualmente
estão incluídos em Mapanioideae. Contudo, nas espécies de Hypolytrum aqui estudadas, a
sílica foi constatada, não em forma de depósitos uniformes, mas sim pulverizada em forma de
granulações, tanto no exocarpo como no endocarpo.
Os resultados apresentados para as espécies de Hypolytrum permitiram acompanhar
o desenvolvimento da unidade de dispersão no gênero, desde estágios iniciais da formação do
óvulo e do ovário, aspecto importante para tecer considerações sobre a natureza do pericarpo,
como demonstrado por Shah (1968) para espécies de Bulbostylis, Cyperus, Kyllinga
(Cyperoideae) e Carex (Caricoideae).
Koyama & Maguire (1965), baseados nas considerações de Marek (1958) de que no
aquênio típico de Cyperaceae não ocorre distinção do mesocarpo fibroso, descreveram a
unidade de dispersão encontrada nos representantes da tribo Lagenocarpeae (= subfamília
79
Sclerioideae senso Goetghebeur, 1998) como uma frutificação composta, formada pelo
aquênio que é revestido por uma bolsa parenquimática, denominada de utrículo. Segundo os
autores, o grau de adnação do utrículo ao aquênio difere entre os gêneros, podendo ser livre
ou fortemente adnato e de difícil distinção com um aquênio típico, a não ser pela presença de
células parenquimáticas mais externas.
Koyama (1969) confirmou seu conceito de frutificação para espécies da subfamília
Mapanioideae, e descreveu para Hypolytrum nudum aquênio formado por pericarpo espesso e
subdivido em uma porção interna, de células parenquimáticas, e uma porção externa, com
várias camadas de células esclerenquimáticas, envolvida por um utrículo de células
parenquimáticas. Com base na ocorrência de frutificações compostas tão distintas dos
aquênios das demais Cyperaceae, o autor circunscreveu a subfamíla Mapanioideae
compreendendo as tribos Sclerieae, Lagenocarpeae e Mapanieae, sendo esta última a mais
avançada.
Não foi observada nas espécies aqui estudadas de Hypolytrum nenhuma distinção
anatômica entre as camadas de células que compõem a parede do ovário remetendo à
ocorrência de um utrículo como descrito pelos autores acima citados. A sugestão de Eiten
(1976) foi corroborada no presente trabalho, denominando-se de aquênio a unidade de
dispersão encontrada em Hypolytrum, sem a necessidade de um novo termo. A parede do
ovário em Hypolytrum forma, no fruto maduro, exocarpo uniestratificado e cutinizado, com
mesocarpo diferenciado em zona parenquimática (externa) e zona esclerenquimática (interna),
em contato com o endocarpo constituído de células colunares.
Acredita-se que essa especialização anatômica do pericarpo das espécies de
Hypolytrum facilite a dispersão do fruto, associada à adaptações ao ambiente no qual as
espécies ocorrem, geralmente áreas florestais úmidas, sazonalmente alagadas, ou margens de
riachos e igarapés (Alves, 2003). O mesocarpo parenquimático aqui observado é semelhante
ao encontrado no fruto hidrocórico de Bulbostylis taylorii estudado por Lye (2000). A função
do tecido parenquimático é auxiliar na flutuação do aquênio, acumulando ar. Variação nos
tecidos que formam o pericarpo do aquênio são comuns, como observado por Roth (1977)
para as angiospermas em geral.
A formação de obturador funicular, endosperma do tipo nuclear, embrião capitado,
80
semente única com testa delgada, encerrada no fruto do tipo aquênio, caracteriza o
desenvolvimento do óvulo e do fruto em Cyperaceae perante Juncaceae e Thurniaceae, cuja
relação de proximidade é evidenciada por muitos autores, formando o grupo cyperídeo em
Poales.
Tanto a micrópila formada por ambos os tegumentos como o tecido parietal
conspícuo no óvulo de Hypolytrum são caracteres apontados como plesiomórficos nas
monocotiledôneas, que reforçam o posicionamento do gênero mais próximo às bases de
Cyperaceae.
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ILUSTRAÇÕES
66
Figuras 1-9 – Óvulo, megasporogênese e megagametogênese em espécies de Rhynchospora e
de Hypolytrum. 1-2. Seções longitudinais (SL) de primórdios de óvulos de R. consanguinea
com início de formação dos tegumentos interno e externo, e diferenciação das células parietal
primária e esporogênica primária; 3. SL do óvulo jovem de H. schranderianum com
tegumentos interno e externo em desenvolvimento; 4. SL do óvulo jovem de H. bullatum com
início de desenvolvimento do obturador funicular; 5. SL do óvulo de R. consanguinea com
díade de megásporos; 6. SL do óvulo de H. bullatum com tétrade linear de megásporo; 7. SL
do óvulo de R. rugosa com divisões do megásporo funcional; 8. SL do gametófito feminino
maduro tipo Polygonum de H. bullatum; 9. SL com detalhe da região micropilar do óvulo de
R. consanguinea e obturador bem desenvolvido. (Barras: Figs. 1-2, 4-9 = 20 µm; Fig. 3 = 70
µm). (ar = célula arquesporial hipodermal; ep = epiderme do nucelo; fv = feixe vascular; mg =
megásporos; ob = obturador funicular; po = parede do ovário; te = tegumento externo; ti =
tegumento interno).
66
66
Figuras 10-15 – Gametófitos femininos maduros e início de desenvolvimento da semente em
espécies de Rhynchospora e de Hypolytrum. 10. Seção transversal (ST) do ovário de R.
consanguinea; 11-12. Seções longitudinais (SL) de gametófitos maduros de R. consanguinea
com antípodas na região calazal e aparato da oosfera na região micropilar; 13. SL do
gametófito maduro de H. schranderianum mostrando as sinérgides na região micropilar; 14.
SL da semente em desenvolvimento de H. bullatum; 15. SL da semente em desenvolvimento
de R. rugosa com início de formação do endosperma e degeneração das antípodas. (Barras:
Figs. 10, 12, 15 = 20 µm; Fig. 11, 13-14 = 30 µm). (a = antípodas; ed = endosperma; m =
micrópila; n = nucelo; o = oosfera; ob = obturador funicular; po = parede do ovário; s =
sinérgide; te = tegumento externo; ti = tegumento interno).
66
66
Figuras 16-21 – Desenvolvimento da semente e do fruto de Rhynchospora consanguinea. 16.
Seção longitudinal (SL) do fruto imaturo com rostro na porção distal e exocarpo ondulado-
rugoso (setas); 17-18. SL de sementes em desenvolvimento com estágios sucessivos de
formação do embrião; 19. Embrião individualizado, vista frontal; 20. Aquênio maduro, em
microscopia eletrônica de varredura (MEV); 21. Detalhe da superfície ondulado-rugosa
(setas) do aquênio, em MEV. (Barras: Figs. 16, 19 = 200 µm; Fig. 17 = 20 µm; Fig. 18 = 70
µm; Fig. 20 = 500 µm; Fig. 21 = 100 µm). (bc = bainha cotiledonar; ed = endosperma; h =
hipóstase; n = nucelo; pl = plúmula; r = radícula; ro = rostro).
66
66
Figuras 22-27 – Desenvolvimento da semente e do fruto de Hypolytrum schranderianum
(Figs. 22-25) e de H. bullatum (26-27). 22-23. Seções longitudinais (SL) de frutos maduros
com embrião pouco desenvolvido na região basal; 24. SL do fruto mostrando a região da
hipóstase; 25. SL do fruto com resquícios do obturador funicular (asterisco) na porção
proximal; 26. Aquênio maduro em microscopia eletrônica de varredura (MEV); 27. Detalhe
da superfície ondulada do aquênio, em MEV. (Barras: Figs. 22-24 = 200 µm; Fig. 25 = 70
µm; Fig. 26 = 500 µm; Fig. 27 = 100 µm). (ed = endosperma; em = embrião; f = funículo; h =
hipóstase; pe = pericarpo).
66
66
Figuras 28-36 – Estágios sucessivos do desenvolvimento da testa da semente e do pericarpo
de Rhynchospora consanguinea, em seções longitudinais (Figs. 28-30, 32-36) e em seção
transversal (Fig. 31). 28. Estágio de gametófito maduro; 29-30. Início de diferenciação do
pericarpo e da testa da semente; 31-33. Frutos imaturos com diferenciação do mesocarpo e da
testa da semente, formada pela exotesta e pelo endotégmen; 34-36. Estágios sucessivos de
maturação do fruto com formação de septo nas células do exocarpo (seta) e lignificação do
mesocarpo. (Barras: Figs. 28-34 = 20 µm; Figs. 35-36 = 30 µm). (ec = endocarpo; ep =
epiderme do nucelo; ex = exocarpo; mc = mesocarpo, n = nucelo; po = parede do ovário; si =
corpo de sílica; te = tegumento externo; tg = tégmen; ti = tegumento interno; ts = testa).
66
Figuras 37-45 – Estágios sucessivos do desenvolvimento da testa da semente e do pericarpo
de Hypolytrum schranderianum (Figs. 37, 40-41, 43-45) e de H. bullatum (Figs. 38-39, 42),
em seções longitudinais. 37. Estágio de gametófito maduro; 38-40. Início de diferenciação do
pericarpo e da testa da semente; 41-43. Frutos imaturos com diferenciação do mesocarpo em
duas regiões e espessamento das paredes anticlinais do endotégmen; 44-45. Estágios
sucessivos de maturação do fruto com exocarpo cutinizado, mesocarpo fibroso-esponjoso e
endocarpo colunar. (Barras: Figs. 37, 41, 43-45 = 30 µm; Figs. 38-40, 42 = 20 µm). (ec =
endocarpo; ep = epiderme do nucelo; ex = exocarpo; f = funículo; mc = mesocarpo; po =
parede do ovário; te = tegumento externo; tg = tégmen, ti = tegumento interno; ts = testa).
93
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A caracterização da embriologia e do desenvolvimento da semente foi alcançada
para Eriocaulaceae e para Hypolytrum e Rhynchospora como gêneros de subfamílias distintas
de Cyperaceae.
Em Eriocaulaceae, os caracteres embriológicos se mostraram uniformes dificultando
a interpretação das relações existentes entre os gêneros. Dos caracteres que apresentaram
variação, o número de microsporângios das anteras deve ser revisto em futuras análises
cladísticas da família, pois é instável, com ocorrência em diferentes gêneros não relacionados
taxonomicamente. A formação da testa da semente pode ser um caráter mais consistente na
interpretação das relações infrafamiliares, como já discutido por diferentes autores, mas não
foi aplicada integralmente nas análises cladísticas realizadas na família até o presente.
O grão de pólen espiraperturado e a formação de cisto antipodal são consolidados
como autapomorfias de Eriocaulaceae em Poales.
Algumas das similaridades encontradas entre Eriocaulaceae, Xyridaceae,
Mayacaceae e Hydatellaceae no clado “xyrídeo”, como tapete secretor na antera e óvulos
ortótropos, são consideradas plesiomorfias por alguns autores e dificultam a interpretação das
relações embriológicas entre esses táxons.
Em Cyperaceae, a maioria dos caracteres embriológicos também se mostrou
uniforme entre Hypolytrum e Rhynchospora quando comparados aos demais representantes já
estudados da família. No entanto, as diferenças encontradas corroboraram a distinção de
Hypolytrum como integrante de Mapanioideae, levando em consideração a polarização
plesiomórfica de muitos de seus caracteres, principalmente o arranjo central dos grãos de
pólen nos microsporângios, a forma esférica das pseudomônades, a micrópila formada pelos
dois tegumentos do óvulo e o tecido parietal conspícuo protegendo o gametófito feminino.
Rhynchospora apresentou caracteres comuns às demais Cyperaceae, diferindo apenas quanto
ao local onde ocorre a degeneração dos núcleos não-funcionais dentro da pseudomônade, que
é basal ao invés de apical.
Os resultados aqui apresentados permitiram corroborar a formação do grão de pólen
do tipo pseudomônade nos representantes de Hypolytrum, que é uma sinapomorfia de
94
Cyperaceae em Poales, contrariando as hipóteses de diferentes autores quanto ao seu
posicionamento como um grupo à parte na família. O desenvolvimento do fruto também
permitiu adequar a terminologia para o gênero e para a família como um todo, como aquênio,
cujo pericarpo diferencia-se dos demais representantes de Cyperaceae pela presença de
mesocarpo com porção parenquimática e esclerenquimática. A estrutura do aquênio de
Hypolytrum parece estar relacionada à adaptação das espécies ao ambiente em que ocorrem,
com a hidrocoria como síndrome de dispersão. O ambiente também parece influenciar as
características das anteras e das pseudomônades do gênero, relacionado-as à entomofilia
como síndrome de polinização.
O posicionamento de Hypolytrum em Mapanioideae foi corroborado e muitas das
características apontadas são consideradas plesiomórficas para a família.
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