( PDF ) Modelagem de distribuição de espécies como ferramenta para a conservação de espécies raras de anfíbios do cerrado

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Lara Gomes Côrtes

MODELAGEM DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES COMO

FERRAMENTA PARA A CONSERVAÇÃO DE ESPÉCIES

RARAS DE ANFÍBIOS DO CERRADO

Orientador: Paulo De Marco Júnior

GOIÂNIA - GO

FEVEREIRO – 2009

UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS

INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM

ECOLOGIA E EVOLUÇÃO

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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS

INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO

Lara Gomes Côrtes

MODELAGEM DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES COMO

FERRAMENTA PARA A CONSERVAÇÃO DE ESPÉCIES

RARAS DE ANFÍBIOS DO CERRADO

Orientador: Paulo De Marco Júnior

Dissertação apresentada à Universidade Federal

de Goiás, como parte das exigências do

Programa de Pós-graduação em Ecologia e

Evolução para obtenção do título de Magister

Scientiae.

Orientador: Paulo De Marco Júnior

GOIÂNIA - GO

FEVEREIRO – 2009

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iii

Lara Gomes Côrtes

MODELAGEM DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES COMO

FERRAMENTA PARA A CONSERVAÇÃO DE ESPÉCIES

RARAS DE ANFÍBIOS DO CERRADO

Dissertação apresentada à Universidade Federal

de Goiás, como parte das exigências do

Programa de Pós-graduação em Ecologia e

Evolução para obtenção do título de Magister

Scientiae.

APROVADA: 26 de fevereiro de 2009

Prof. Dr. Rogério Pereira Bastos Prof. Dr. Daniel de Brito Candido da Silva

Prof. Dr. Paulo De Marco Júnior

(Orientador)

Aos meus pais, Nilva e Diógenes, que já me

ensinaram tanto e cujo apoio é tão essencial em

minha vida, permitindo-me chegar até aqui.

“A biblioteca da vida está queimando e nós nem ao

menos conhecemos os títulos dos livros”

Gro Harlem Brundtland

AGRADECIMENTOS

Ao meu orientador, Paulo De Marco Júnior, agradeço, primeiramente, por ter confiado

em mim, alguém sem experiência anterior em ecologia. Hoje sei que, naquele dia, eu já tinha

ganhado na loteria, dado o tamanho da procura por sua orientação. Minha dissertação exigiu,

em diversos momentos, um conhecimento que eu não tinha, mas eu pude sempre contar com o

auxílio dessa pessoa que, de maneira única, conseguia elogiar os passos de formiguinha que

eu dava. Esse jeito otimista de enxergar os pequenos avanços de uma pessoa é um

ensinamento que vou carregar para sempre comigo. Agradeço pela paciência, pela atenção,

pelas conversas cheias de ensinamentos valiosos. Obrigada também por despertar em mim a

curiosidade e a paixão necessárias pela ciência, pela ecologia e por transmitir essa vontade de

resolver os problemas ambientais do Brasil. Não há dúvidas de que aprendi muito. Sua

orientação foi e continua sendo essencial para a minha formação como profissional e como

ser humano. Muito obrigada.

Aos professores do mestrado agradeço pelas sugestões, pelas críticas, pela paciência e

pelos conhecimentos transmitidos que foram essenciais para a conclusão dessa dissertação.

Ao professor Rogério Pereira Bastos agradeço pela disponibilização de dados utilizados nos

experimentos e pelas conversas sobre os anfíbios. Ao professor Luís Maurício Bini pela

importante sugestão de utilização de espécies virtuais. Também agradeço aos meus inúmeros

professores, pois acredito que toda a minha caminhada educacional foi importante. Sou

imensamente grata e terei sempre respeito e admiração por todos esses profissionais que

realmente podem mudar o mundo.

Agradeço aos meus pais por estarem sempre presentes de alguma forma em todos os

momentos de minha vida, por serem aquela torcida fiel que acompanhou todos os meus

passos até aqui e que me empurrou pra frente quando eu mais precisei. A eles tenho

admiração e dívida eternas por serem essas pessoas que nunca mediram esforços para que eu

continuasse estudando e tivesse uma boa formação. Eles são, sem dúvida, parte do bom

exemplo, da curiosidade, da alegria, da confiança, do amor e do otimismo que carrego

comigo.

Agradeço também ao meu irmão Fernando pelas discussões sobre a vida, sobre o

futuro, sobre os obstáculos que enfrentamos, enfim, por ser meu primeiro e eterno amigo.

Agradeço pelo seu jeito divertido de ver o mundo com quem aprendi a ser mais calma, mais

confiante, mais feliz. Agradeço ao meu namorado Douglas pela atenção, pela paciência, pela

confiança. Obrigada por me fazer lembrar que, às vezes, eu também preciso de pausas. Aos

meus familiares e à Lúcia, agradeço pelas conversas e pela companhia que não me deixam

esquecer que a vida tem diversas faces, cada uma importante ao seu modo.

Aos meus amigos de infância, do Laboratório de Ecologia Teórica e do mestrado

ficam aqui registrados os meus sinceros agradecimentos pela força, pelo estímulo, pela ajuda,

pelos conselhos, pelas discussões, pela confiança, pelo conhecimento, pelo tempo (tão

valioso) que dispensaram inúmeras vezes a mim. Muito obrigada por tudo e, certamente, um

pouco de cada um de vocês permanece dentro de mim, tornando-me uma pessoa e um

profissional melhor. Aprendi imensamente com todos vocês e estarei sempre pronta a ajudá-

los no que for necessário.

À CAPES pela bolsa de mestrado e à Universidade Federal de Goiás por toda a

estrutura.

Enfim, essa dissertação tem um pouco de muita gente e por isso só tenho a agradecer.

A todos peço também desculpas pelas inúmeras ausências em acontecimentos importantes,

pelos nervosismos desnecessários, pelos momentos que precisaram de mim e eu não pude

estar presente, mas que só assim seria possível chegar até aqui. Mais uma vez agradeço por

toda essa compreensão e é com alegria que posso dizer que voamos um pouco mais longe.

vii

RESUMO GERAL

CÔRTES, Lara Gomes. Universidade Federal de Goiás, fevereiro de 2009. Modelagem de

distribuição de espécies como ferramenta para a conservação de espécies raras de

anfíbios do cerrado. Orientador: Paulo De Marco Júnior.

A modelagem de distribuição potencial de espécies produz modelos empíricos que

relacionam os registros de ocorrência das espécies em campo a variáveis preditoras

ambientais, baseando-se em respostas derivadas de diversas hipóteses de como os fatores

ambientais controlam a distribuição das espécies. Essa ferramenta é especialmente importante

para a biologia da conservação, porque pode dar respostas rápidas que são necessárias frente a

uma crise de biodiversidade. Nesse contexto, a modelagem se torna uma metodologia

potencialmente promissora porque permite extrair informações biogeográficas úteis a partir de

poucos registros de ocorrências das espécies. Assim, esse trabalho objetivou identificar

problemas metodológicos de modelagens de distribuição potencial com dados escassos,

propondo também a utilização da modelagem como uma importante ferramenta na tomada de

decisões de conservação para espécies raras. Nós fizemos experimentos simulando a raridade

de anfíbios bem conhecidos e também utilizamos espécies virtuais. Nós constatamos que

modelos com o Limiar Mínimo podem produzir taxas de omissão menores e que o Maxent

com valor de RM igual a um obteve a melhor acurácia em relação às medidas de desempenho

utilizadas. Nós também demonstramos que a melhor metodologia para poucos dados irá

depender da finalidade do modelo. Em inventários deve-se utilizar o Somatório de diferentes

metodologias; no estabelecimento de áreas prioritárias para a conservação deve-se utilizar a

Intersecção de modelos; na avaliação do status de conservação de uma espécie deve ser

utilizado o método de Intersecção de modelos. No entanto, como método individual, a

Distância Euclidiana parece ser a melhor opção. De maneira geral, nossa metodologia

demonstrou ser útil para a realização de avaliações preliminares de espécies com dados

escassos, identificando seis espécies de anfíbios que devem ser priorizadas em projetos de

conservação. Nós não temos a pretensão de que essas avaliações de risco de extinção sejam

imediatamente convertidas em listas de espécies ameaçadas, mas o principal objetivo é o

direcionamento de inventários e a produção de um conhecimento sistemático que possa ser

utilizado em workshops de discussão de espécies ameaçadas e de áreas prioritárias para a

conservação.

viii

ABSTRACT

CÔRTES, Lara Gomes. Universidade Federal de Goiás, february 2009. Species distribution

modeling like a tool to conserve amphibian rare species of Cerrado. Orientador: Paulo De

Marco Júnior.

The species distribution modeling generates empirical models which are relationships

between occurrence records and environmental predicting variables. These relationships are

derived from hypothesis about how environmental factors control species distributions.

Species distribution modeling is a tool especially important to conservation biology, because

it can gives fast answers which are necessary to face a biodiversity crisis. In this context, the

modeling becomes a potential promising tool to extract useful biogeography information from

few occurrence records. Then this work aimed to identify methodological problems of

modeling with few data and also proposes the use of modeling like an important tool to take

decisions in conservation of rare species. We did experiments simulating the rarity of well

known amphibian species and another experiment with virtual species. We found that models

with minimum threshold can generate the smallest omission rate and MAXENT with

regularization multiplier value equal to one obtained the best accuracy according to measures

used. We also found that the best methodology for few data will depend on the purpose of

models. In inventories should be use the Sum of different methodology; to establish priority

conservation areas and to evaluate specie conservation status one must use the models

Intersection. However, Euclidian Distance seems to be the best individual methodology. In

general the methodology which we propose here is useful to preliminary assessments of little

known species. We identified six amphibian species that should be prioritized in conservation

policies. We don’t have the claim that these assessments would be converted immediately in

red lists, but our principal aim is the direction of inventories and the production of systematic

knowledge. It can be use in discussion workshops about threatened species and priority

conservation areas.

SUMÁRIO

AGRADECIMENTOS ...............................................................................................................v

RESUMO GERAL ...................................................................................................................vii

ABSTRACT ............................................................................................................................viii

SUMÁRIO.................................................................................................................................ix

CAPÍTULO 1 .............................................................................................................................1

1. INTRODUÇÃO GERAL .......................................................................................................1

2. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................................5

CAPÍTULO 2 .............................................................................................................................7

MODELAGEM E CONSERVAÇÃO: A PROBLEMÁTICA DA ESCASSEZ DE DADOS ..7

1. INTRODUÇÃO......................................................................................................................7

2. METODOLOGIA.................................................................................................................13

2.1 Experimento de raridade simulada I...............................................................................13

2.1.1 Dados de ocorrência e espécies utilizadas...................................................................13

2.1.2 Variáveis ambientais ...................................................................................................14

2.1.3 Métodos de modelagem...............................................................................................15

Maxent, parâmetro de regularização e limiares ..............................................................15

2.1.4 Desenho experimental e análise estatística..................................................................17

2.2 Experimento de raridade simulada II..............................................................................19

2.2.1 Dados de ocorrência e espécies utilizadas...................................................................19

2.2.2 Variáveis ambientais ...................................................................................................21

2.2.3 Métodos de modelagem...............................................................................................21

Distância Euclidiana ........................................................................................................22

Maxent Espacial ...............................................................................................................22

2.2.4 Desenho experimental e análise estatística..................................................................22

2.3 Medidas de desempenho.................................................................................................23

a) AUC..............................................................................................................................23

b) Taxa de sobreprevisão .................................................................................................25

c) Taxa de omissão ...........................................................................................................25

d) Razão de área predita ..................................................................................................25

e) Kappa ...........................................................................................................................25

3. RESULTADOS ....................................................................................................................26

3.1 Experimento de raridade simulada I...............................................................................26

3.2 Experimento de raridade simulada II..............................................................................29

4. DISCUSSÃO........................................................................................................................34

4.1 Qual o melhor limiar e RM?...........................................................................................34

4.2 Qual o melhor método de modelagem para poucos pontos?..........................................38

5. CONCLUSÃO......................................................................................................................43

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................45

7. ANEXOS..............................................................................................................................52

CAPÍTULO 3 ...........................................................................................................................54

CRISE DE BIODIVERSIDADE: UTILIZANDO A MODELAGEM DE DISTRIBUIÇÃO

POTENCIAL DE ESPÉCIE PARA ESTABELECER PRIORIDADES DE CONSERVAÇÃO

..................................................................................................................................................54

1. INTRODUÇÃO....................................................................................................................54

2. METODOLOGIA.................................................................................................................60

2.1 Área de estudo ................................................................................................................60

2.2 Dados de ocorrência e espécies utilizadas......................................................................60

2.3 Informações de história natural ......................................................................................61

2.4 Variáveis ambientais.......................................................................................................64

2.5 Métodos de modelagem utilizados .................................................................................65

2.6 Avaliação do status de conservação ...............................................................................67

3. RESULTADOS ....................................................................................................................70

3.1 Distribuição predita para cada espécie e ameaças associadas ........................................70

3.2 Identificações de áreas prioritárias para ações de conservação......................................91

3.3 Avaliação do status de conservação ...............................................................................94

4. DISCUSSÃO........................................................................................................................96

4.1 Regiões de ocorrência e ameaças associadas .................................................................96

4.2 Importância econômica ..................................................................................................97

4.3 Avaliação do status de conservação ...............................................................................98

5. CONCLUSÃO....................................................................................................................101

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...............................................................................102

7. ANEXOS............................................................................................................................112

CAPÍTULO 1

1. INTRODUÇÃO GERAL

A fascinante questão de quais seriam os fatores determinantes da distribuição dos seres

vivos pela Terra no espaço e no tempo tem inspirado há muito tempo diversos ecólogos a

buscar explicações para ela (Andrewartha & Birch 1954). Nesta busca, a análise da relação

entre ambiente e espécies sempre foi uma questão central em ecologia e foi na quantificação

desta relação que se originou a modelagem de distribuição potencial de espécies (Guisan &

Zimmermann 2000; Guisan & Thuiller 2005). Os métodos de modelagem evoluíram de

simples quantificações não espacializadas destas relações a modelagens estatísticas

espacialmente explícitas e empíricas da distribuição das espécies (Guisan & Thuiller 2005).

A modelagem de distribuição potencial de espécies produz modelos empíricos que

relacionam os registros de ocorrência das espécies em campo a variáveis preditoras

ambientais, baseando-se em respostas derivadas de diversas hipóteses de como os fatores

ambientais controlam a distribuição das espécies (Guisan & Zimmermann 2000). Desse

modo, a distribuição geográfica da espécie é predita através do mapeamento da área onde os

requerimentos ambientais dos registros de ocorrência são atingidos. Assim, essa técnica vem

sendo empregada para predizer sítios potenciais para espécies invasoras (Ficetola et al. 2007),

estimar mudanças de distribuição frente às mudanças climáticas (Pearson & Dawson 2003) e

identificar localidades potenciais para a ocorrência de espécies de importância de conservação

(Rodriguez et al. 2007).

Uma característica marcante dos modelos de distribuição potencial é a dependência do

conceito de nicho ecológico (Guisan & Zimmermann 2000; Soberón 2007). Apesar de não ser

difícil encontrarmos referências a conceitos similares nos trabalhos de Darwin, a palavra

“nicho” foi pela primeira vez utilizada por Grinnell em 1924, em referência à posição

ecológica de um animal na natureza. Grinnell (1924) definiu o “nicho ecológico ou

ambiental” como sendo a última unidade de distribuição ocupada por uma única espécie ou

subespécie. Segundo Vandermeer (1972), há dois aspectos importantes no conceito de nicho

de Grinnell: 1) sua natureza de distribuição, pois o nicho é definido como a distribuição dos

indivíduos em uma área geográfica; 2) sua natureza potencial, pois o nicho é a distribuição

idealizada dos organismos na ausência de interações com outras espécies. Nesse sentido,

segundo Grinnell, a distribuição de uma espécie é limitada apenas por um conjunto de

As referências bibliográficas deste capítulo seguem as regras da revista Ecography.

barreiras físicas ou climáticas, raramente se referindo à limitação de recursos como um fator

importante.

Elton (1927) também desenvolveu seu conceito de nicho, segundo o qual nicho

significa o lugar do animal na comunidade, o que o animal está fazendo, sua relação com a

comida e os inimigos. Segundo Vandermeer (1972), o aspecto mais importante deste conceito

de nicho é sua natureza pós-interativa, ou seja, define o atual lugar do organismo na natureza

como conseqüência de interações com outros seres vivos, em oposição ao caráter potencial do

conceito como definido por Grinnell (1924). A visão de nicho de Elton estava mais

direcionada para descrever como um organismo transforma o ambiente (através da cadeia

trófica) do que para determinar quais fatores ambientais afetam o organismo (Leibold 1995).

Durante o período de 1930-1950, os conceitos de nicho de Grinnell e Elton foram misturados

de alguma forma e a noção vaga de nicho ecológico como a profissão de um organismo na

comunidade se tornou um conceito aceito em diversos livros de ecologia (Vandermeer 1972).

O conceito moderno de nicho foi proposto por Hutchinson (1957), e revolucionou a

ecologia definindo nicho como sendo um hipervolume n-dimensional, e cujos eixos abrangem

as condições e recursos limitantes para a sobrevivência, crescimento e reprodução de um

organismo. Desta forma, cada ponto no espaço multidimensional onde a espécie ocorre

obedece às condições ambientais que são adequadas para ela. Hutchinson (1957) também

distingue entre nicho fundamental e realizado, sendo o primeiro semelhante ao conceito de

Grinnell (1924) e o último ao conceito de Elton (1927). O nicho fundamental é todo o

hipervolume adequado para a persistência da espécie na ausência de outras espécies e o nicho

realizado é a parte do nicho fundamental que permanece ocupada pela espécie após interações

com outras espécies. O termo nicho passa a ser uma característica das espécies e não mais do

ambiente (Pulliam 2000).

Hutchinson (1957) forneceu uma nova formalização do conceito de nicho que se

tornou uma teoria central para muitas pesquisas ecológicas. Entretanto, 50 anos depois é

perceptível que há uma confusão no uso deste conceito (Pulliam 2000), especialmente no

campo da modelagem de distribuição potencial. Na literatura de modelagem é comum

encontrar que os modelos quantificam o nicho realizado das espécies, uma vez que os pontos

de ocorrências utilizados já estão limitados por interações bióticas e recursos limitados

(Guisan & Thuiller 2005). Diversos termos são usados quando se descreve o que foi

modelado, tais como “habitat”, “nicho fundamental”, “nicho realizado” ou “nicho ambiental”

(Kearney 2006).

Assim, torna-se necessário esclarecermos o quê, afinal, nós estaríamos modelando. A

escala usada na modelagem de distribuição potencial parece ser essencial na resposta desta

pergunta (Guisan & Thuiller 2005; Araujo & Guisan 2006; Soberón 2007). A dependência da

escala existe porque o fator que se sobressai em cada caso será dependente da escala de

resolução do estudo, sendo a capacidade de dispersão das espécies, as condições ambientais e

as interações bióticas os principais fatores na determinação dos padrões de distribuição das

espécies (Soberón 2007). Soberón (2007) define o nicho modelado como sendo nicho

Grinnelliano, pois as condições ambientais, equivalentes à definição de nicho de Grinnell

(917, 1924), são mais relevantes em escalas de estudo maiores (> 1 km

), como ocorre nas

modelagens de distribuição, e as interações bióticas, equivalentes ao nicho de Elton, tornam-

se mais influentes em escalas menores (<1 km

Nesse sentido, na escala geográfica em que a modelagem é feita e que,

conseqüentemente, as distribuições estão definidas, a presença de competidores não significa

a redução da área de distribuição de uma espécie (Soberón 2007). Em outras palavras, o

tamanho da célula de resolução dos conjuntos de variáveis utilizados na modelagem pode ser

grande (1-50km

) para a escala da dispersão natural da espécie. Nessa situação as espécies

que competem pelo mesmo recurso podem co-ocorrer simultaneamente na mesma célula, uma

vez que elas podem estar ocupando micro-habitat distintos dentro da célula (Araujo & Guisan

2006).

Desse modo, tendo como referencial teórico o nicho Grinnelliano e sendo favorecida

por avanços computacionais e pelo aumento da disponibilidade de dados digitais (Graham et

al. 2004), a modelagem de distribuição potencial de espécies tem sido utilizada como uma

importante ferramenta em diversas áreas da ecologia aplicada. Porém, essa ferramenta é

especialmente importante para a biologia da conservação, porque pode dar respostas rápidas

que são necessárias frente a uma crise de biodiversidade (Singh 2002; Western 1992; Soule

1985). Nesse contexto, a modelagem se torna uma metodologia potencialmente promissora

porque permite extrair informações biogeográficas úteis a partir de poucos registros de

ocorrências das espécies (Pearson et al. 2007). Dessa forma, essa técnica pode auxiliar na

tomada de decisões de conservação para espécies deficientes em dados, pois o tamanho da

distribuição das espécies pode ser estimado, gerando um conhecimento imprescindível para

avaliações de status de conservação. Então, torna-se possível, ao menos, a leitura do título do

livro das características de cada espécie, um começo que pode minimizar conflitos entre

atitudes evidenciárias e precaucionárias, fato comum nas discussões de risco de extinção de

espécies deficientes em dados, como os anfíbios do Cerrado.

No entanto, avanços metodológicos ainda são necessários na modelagem com dados

escassos para que esses modelos possam auxiliar de forma efetiva em ações de conservação.

Dessa forma, o presente trabalho objetiva identificar problemas metodológicos de modelagens

de distribuição potencial com dados escassos, propondo também a utilização da modelagem

como uma importante ferramenta na tomada de decisões de conservação para espécies raras.

No primeiro capítulo nos realizamos experimentos de raridade simulada para identificar os

melhores parâmetros, limiares e métodos e quais tipos de erro os modelos com poucos pontos

de ocorrência estariam sujeitos. No segundo capítulo nós utilizamos os resultados dos

experimentos realizados para gerar um conjunto de produtos diretamente ligados a propostas

de conservação de anfíbios endêmicos deficientes em dados do Cerrado. Nós avaliamos o

status de conservação dessas espécies, realizamos análises de lacunas e propusemos áreas

prioritárias para inventários e conservação das mesmas.

2. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Andrewartha, H. G. & Birch, L. C. 1954. The distribution and abundance of animals. -

University of Chicago Press.

Araujo, M. B. & Guisan, A. 2006. Five (or so) challenges for species distribution modelling. -

J. Biogeogr. 33: 1677-1688.

Elton, C. 1927. Animal ecology. - Sidgwick and Jackson.

Ficetola, G. F., Thuiller, W. & Miaud, C. 2007. Prediction and validation of the potential

global distribution of a problematic alien invasive species - the American bullfrog. - Diversity

and Distributions 13: 476-485.

Graham, C. H., Ferrier, S., Huettman, F., Moritz, C. & Peterson, A. T. 2004. New

developments in museum-based informatics and applications in biodiversity analysis. - Tree

19: 497-503.

Grinnell, J. Geography and Evolution. 1924. - Ecology 5: 225-229.

Guisan, A. & Thuiller, W. 2005. Predicting species distribution: offering more than simple

habitat models. - Ecol Letters 8: 993-1009.

Guisan, A. & Zimmermann, N. E. 2000. Predictive habitat distribution models in ecology. -

Ecological Modelling 135: 147-186.

Hutchinson, G. E. 1957. Concluding remarks. - Cold Spring Harbor Symposium of

Quantitative Biology 22: 415-427.

Kearney, M. 2006. Habitat, environment and niche: what are we modelling? - Oikos 115:

186-191.

Leibold, M. A. 1995. The Niche Concept Revisited: Mechanistic Models and Community

Context. - Ecology 76: 1371-1382.

Pearson, R. G. & Dawson, T. P. 2003. Predicting the impacts of climate change on the

distribution of species: are bioclimate envelope models useful? - Global Ecology and

Biogeography 12: 361-371.

Pearson, R. G., Raxworthy, C. J., Nakamura, M. & Peterson, A. T. 2007. Predicting species

distributions from small numbers of occurrence records: a test case using cryptic geckos in

Madagascar. - J. Biogeogr. 34: 102-117.

Pulliam, H. R. 2000. On the relationship between niche and distribution. - Ecol Letters 3: 349-

361.

Rodriguez, J. P., Brotons, L., Bustamante, J. & Seoane, J. 2007. The application of predictive

modelling of species distribution to biodiversity conservation. - Diversity and Distributions

13: 243-251.

Singh, J. S. 2002. The biodiversity crisis: A multifaceted review. - Current Science 82: 638-

647.

Soberón, J. 2007. Grinnellian and Eltonian niches and geographic distributions of species. -

Ecol Letters 10: 1115-1123.

Soule, M. E. 1985. What is conservation biology? - BiosScience 35: 727-734.

Vandermeer, J. H. 1972. Niche theory. - Annu. Rev. Ecol. Syst. 3: 107-132.

Western, D. 1992. The biodiversity crisis: a challenge for biology. - Oikos 63: 29-38.

CAPÍTULO 2

MODELAGEM E CONSERVAÇÃO: A PROBLEMÁTICA DA ESCASSEZ DE

DADOS

1. INTRODUÇÃO

Uma das características mais citadas como positivamente correlacionada ao risco de

extinção é ter uma pequena área de distribuição geográfica (Lips et al. 2003; Hero et al. 2005;

Watling & Donnelly 2007; Cooper et al. 2008; Sodhi et al. 2008). Esse padrão é também

afetado pelo fato de que espécies de distribuição restrita são, geralmente, menos abundantes

(Brown 1984; Johnson 1998). Essas duas características, baixa abundância e pequena área de

distribuição, são as variáveis que definem a raridade de uma espécie (Gaston 1994). Espécies

com essas características devem ser os principais alvos de ações de conservação, pois

populações pequenas estão mais sujeitas à extinção por diversas causas, incluindo perda de

variabilidade genética, estocasticidade demográfica e flutuações ambientais (Gaston 1998).

Assim, existem fortes justificativas para aumentar os esforços em caracterizar a área

de distribuição de espécies para auxiliar na tomada de decisões de conservação. Porém, a

raridade dessas espécies está diretamente relacionada à menor probabilidade de se obter

informação de ecologia e, conseqüentemente, essas espécies são também pouco conhecidas,

especialmente em áreas tropicais (Houlahan et al. 2000). Para enfrentar esse problema de

informações escassas, a modelagem de distribuição potencial de espécies (MDPE) tem sido

uma ferramenta bastante utilizada para propor estratégias de conservação de espécies raras ou

pouco conhecida (Anderson & Martinez-Meyer 2004; Hernandez et al. 2006; Gibson et al.

2007; Papes & Gaubert 2007; Rodriguez et al. 2007; Hernandez et al. 2008).

A MDPE a partir de poucos dados de ocorrência impõe novos desafios além da

necessidade de se lidar com incertezas sem prejudicar a efetividade de medidas de

conservação. Essa efetividade estará diretamente associada a estimativas eficientes da

distribuição geográfica das espécies que queremos proteger (Hernandez et al. 2006), ainda

que haja um número limitado de ocorrências conhecidas para estas espécies. Acreditamos que

a MDPE possa ser uma ferramenta bastante útil nesses casos, pois se uma espécie tem

distribuição restrita, é provável que uma grande proporção do seu espaço ambiental esteja

representada mesmo em poucos pontos de ocorrência (Hernandez et al. 2006) e, portanto,

seria possível modelar sua distribuição potencial a partir de dados escassos.

As referências bibliográficas deste capítulo seguem as regras da revista Ecography

Os resultados de Hernandez et al. (2006) corroboraram essa idéia e indicaram que

modelos razoáveis podem ser feitos para algumas espécies raras que tenham somente cinco

pontos, as quais freqüentemente possuem áreas de distribuição pequenas e tolerâncias

ambientais limitadas. Evidentemente, o sucesso desses procedimentos pode ser afetado por

características intrínsecas das espécies e também pelo tipo de estratégia de modelagem

utilizada.

O avanço recente da disponibilidade de informações geográficas (Graham et al. 2004)

permitiu o desenvolvimento de diversos métodos de modelagem que utilizam apenas dados de

presença. Esses métodos vão desde técnicas simples que determinam a distribuição das

espécies a partir de medidas de similaridade ambiental (Distância Euclidiana, Distância de

Mahalanobis, Bioclim, DOMAIN), a métodos que utilizam complexos algoritmos genéticos

(GARP) ou de máxima entropia (Maxent). Entretanto, nós sabemos que metodologias

distintas irão produzir predições diferentes (Araujo & Guisan 2006) e cada uma pode se

sobressair na modelagem de espécies ou dados com determinadas características (Hernandez

et al. 2008; Phillips 2008).

Na modelagem de espécies com poucos pontos de ocorrência, alguns trabalhos têm

demonstrado a superioridade do Maxent (Hernandez et al. 2006; Papes & Gaubert 2007;

Pearson et al. 2007). Ao contrário do que seria esperado, as predições do Maxent, nestas

circunstâncias, foram mais amplas do que as do GARP (Papes & Gaubert 2007). Pearson et

al. (2007), utilizando o Maxent, constataram que a acurácia dos modelos reduzem

dramaticamente a partir de dados de ocorrências menores que cinco pontos. Eles também

obtiveram uma grande variabilidade nos resultados ao remover seqüências aleatórias de

pontos de ocorrências, demonstrando haver sensibilidade dos resultados dos modelos a

localidades individuais quando poucos dados estão disponíveis. Pearson et al. (2007) também

concluíram que modelos com limiares fixos de dez tenderam a manter uma elevada proporção

de presenças corretamente preditas mesmo com a redução do número de pontos de ocorrência.

Porém, os autores advertem que tais modelos devem ser interpretados apenas como a

identificação de regiões que possuem condições ambientais semelhantes aos locais onde

sabemos que as espécies ocorrem, podendo direcionar futuros inventários.

Apesar de alguns trabalhos terem obtido sucesso na modelagem de espécies raras

(Hernandez et al. 2006; Papes & Gaubert 2007; Pearson et al. 2007), poucos pontos de

ocorrência de espécies dificultam qualquer análise estatística e resulta em decréscimo no

potencial preditivo dos modelos quando comparados a modelos construídos a partir de um

maior número de ocorrências (Hernandez et al. 2006; Pearson et al. 2007; Wisz et al. 2008). É

amplamente aceito que as medidas mais robustas para a avaliação da acurácia de um modelo

são as que utilizam dados independentes, ou seja, utilizam dados que não entraram na

construção do modelo (Fielding & Bell 1997; Vaughan & Ormerod 2005). Desse modo, a

metodologia de avaliação mais comum é a partição do conjunto de dados em amostras de

“formação” e de “teste”, obtendo, assim, diversas medidas de acurácia derivadas de uma

matriz de confusão, a qual descreve a freqüência de predições corretas e incorretas de

presenças e ausências conhecidas (Fielding & Bell 1997). Porém, tais métodos de partição não

são apropriados quando os dados disponíveis são limitados, pois tanto os dados de

“formação” como os dados de “teste” se tornam muito pequenos (Pearson et al. 2007).

Além dos avanços necessários na avaliação de modelos de distribuição,

principalmente em relação a espécies raras, um dos maiores desafios para a evolução da

ciência da modelagem é a melhora na parametrização destes modelos (Araujo & Guisan

2006). Sabemos que parâmetros iniciais diferentes de um mesmo método podem gerar

diferentes projeções de distribuições potenciais (Elith et al. 2006; Pearson et al. 2006). Essa

existência de variabilidade nos resultados dos modelos, devido a diferenças na parametrização

dos mesmos, constitui uma forma de incerteza que foi subestimada anteriormente (Araujo &

Guisan 2006). Assim, torna-se importante considerar várias parametrizações de um mesmo

método com o intuito de melhorar nosso entendimento da sensibilidade dos modelos aos

pressupostos e parâmetros iniciais, permitindo comparações de modelos mais robustas (Elith

et al. 2006; Pearson et al. 2006). É necessário um melhor entendimento do “porquê” e

“quando” parametrizações distintas da mesma metodologia fornecem resultados diferentes,

pois a utilidade dos modelos de distribuição para a biogeografia e ecologia aplicadas é

parcialmente dependente do sucesso da resolução de alguns destas perguntas (Araujo &

Guisan 2006).

Nesse sentido, modelos de distribuição potencial melhores, mesmo com poucos pontos

de ocorrência, talvez possam ser obtidos apenas mudando os parâmetros iniciais com o intuito

de reduzir a sobreparametrização (“overfitting”) dos modelos. A sobreparametrização é um

ajuste exagerado dos dados às restrições impostas pela média dos valores das variáveis

ambientais dos pontos de ocorrência. Esse é um problema bastante comum quando são

utilizadas muitas variáveis ou quando há poucos dados de ocorrência, os quais geralmente

estão bem abaixo dos padrões dos métodos de machine-learning (Phillips et al. 2004).

A sobreparametrização prejudica a aplicabilidade de um modelo para outra região de

estudo (Guisan & Zimmermann 2000; Guisan & Thuiller 2005), uma vez que a alta

performance de um modelo ocorreria às expensas da generalidade do mesmo (Araújo &

Rahbek 2006). Desse modo, há um conflito de escolhas na construção de modelos confiáveis:

obter uma alta performance, característica de um modelo bastante flexível e complexo; ou

reduzir a sobreparametrização, garantindo generalidade e manutenção da mesma performance

quando novos dados forem adicionados futuramente (Reineking & Schroder 2006).

Com o intuito de se obter um equilíbrio nesse conflito, métodos de regularização são

utilizados para limitar a complexidade dos modelos. Os exemplos mais conhecidos de

tentativas para se encontrar o balanço entre o desempenho de um modelo (ex: ajuste aos

dados) e sua complexidade são os processos de seleção de variáveis. Essa seleção, porém,

pode reduzir o desempenho dos modelos (Reineking & Schroder 2006) e, atualmente,

métodos alternativos foram desenvolvidos, sendo denominados métodos de regularização.

Esses métodos geralmente têm um parâmetro que determina a força da regularização, que

reflete na penalidade que é dada ao aumento da complexidade para o modelo (Reineking &

Schroder 2006). Através do parâmetro regularizador, modelos mais complexos podem ser

ajustados a partir de poucos dados, pois este parâmetro impede o aumento de complexidade

para além do que é suportado pelos dados empíricos (Phillips & Dudik 2008). Portanto, os

algoritmos de modelagem, através do parâmetro regularizador, objetivam encontrar uma

função que se ajuste bem aos dados, mas que também não seja tão complexa (Phillips &

Dudik 2008).

Outro aspecto das modelagens com poucos pontos que merece atenção é a

determinação do melhor limiar de conversão dos dados em presença/ausência nestas

circunstancias. Essa etapa é importante porque, embora mapas de distribuições contínuas

produzam modelos úteis para a conservação (Wilson et al. 2005), geralmente é necessário

transformá-los em mapas categóricos que possuem maior facilidade de aplicação e avaliação

(Jimenez-Valverde & Lobo 2007). Além disso, a escolha do valor do limiar pode ter efeitos

dramáticos no desempenho dos modelos e os limiares que são adequados em modelagens com

muitos registros de ocorrência podem não ter um bom desempenho quando lidam com dados

escassos (Pearson et al. 2007). Assim, mesmo sendo uma etapa essencial em modelagens,

poucos trabalhos tentaram comparar os resultados de modelos utilizando diferentes limiares

(Liu et al. 2005; Jimenez-Valverde & Lobo 2007; Pearson et al. 2007; Freeman & Moisen

2008).

A escolha do melhor limiar pode depender da relação entre erros de omissão e

comissão (Fielding & Bell 1997; Jimenez-Valverde & Lobo 2007) e a prioridade em

minimizar um ou outro tipo de erro irá depender da finalidade de utilização do modelo

(Fielding & Bell 1997; Loiselle et al. 2003; Peterson 2006; Rondinini et al. 2006; Freeman &

Moisen 2008). Por exemplo, baixas taxas de omissão devem ser medidas de desempenho

prioritárias em modelos de distribuição potencial que objetivam a conservação de espécies

(Fielding & Bell 1997; Fielding 2002), mais especificamente para o direcionamento de

inventários (Peterson 2006; Freeman & Moisen 2008). No entanto, as espécies geralmente

necessitam de diversos tipos de ações de conservação, como o estabelecimento de áreas

prioritárias, sendo a taxa de sobreprevisão o erro mais caro nesse caso (Loiselle et al. 2003).

Há também um crescente reconhecimento de que métodos diferentes produzem

resultados distintos, mesmo quando os modelos são calibrados com as mesmas variáveis

preditoras e resposta (Araujo & New 2006; Elith et al. 2006; Phillips & Dudik 2008). Assim,

métodos mais simples como as distâncias talvez gerem modelos melhores quando estamos

trabalhando com espécies pouco conhecidas (Guisan & Thuiller 2005). Por exemplo, Phillips

et al. (2008) defende o uso de metodologias simples que não gerem pseudo-ausências quando

há esforço amostral insuficiente e tendencioso para determinadas regiões. Essa sugestão é

feita porque o Maxent, considerado o melhor método para dados escassos (Hernandez et al.

2006; Papes & Gaubert 2007; Pearson et al. 2007; Wisz et al. 2008), sofre com o

tendenciamento de coletas (Peterson et al. 2007), fato tão comum em países em que dados de

campo têm sido freqüentemente coletados objetivando espécies selecionadas, em oposição a

inventários exaustivos (Eterovick et al. 2005). Além disso, a utilidade de modelos feitos com

Distância Euclidiana foi demonstrada recentemente por de Siqueira et al. (2009), cujo

trabalho utilizou um único registro de ocorrência de uma planta para direcionar o inventário,

que, por sua vez, registrou mais cinco populações dessa espécie.

Adicionalmente, um método promissor parece ser a utilização de metodologias que

exploram a tendência central das projeções de modelos (Araujo et al. 2005), pois a utilização

de predições combinadas gera erros menores do que a utilização de qualquer método

separadamente (Araujo & New 2006). Assim, através da sobreposição de modelos, é possível

reduzir a probabilidade de se tomar decisões de conservação baseadas em predições distantes

da realidade (Araujo & New 2006). Entretanto, nenhum trabalho propôs a utilização do

consenso de modelos para espécies com dados escassos, o que indica a possibilidade e a

necessidade de se testar essa metodologia.

Desse modo, esses trabalhos demonstram a existência de um campo com pesquisa

ainda incipiente, mas que busca determinar a melhor metodologia para modelar a distribuição

de espécies que carecem de informações adequadas. Não há dúvidas de que a melhor solução

é o aumento do conhecimento sobre as espécies, uma vez que a melhora na qualidade dos

dados é fundamental para a acurácia das predições (Lobo 2008; Hernandez et al. 2008).

Entretanto, a falta de dados não parece ser um problema que será resolvido em um futuro

próximo (Hernandez et al. 2008), enfatizando a necessidade de metodologias que permitam a

tomada de decisões de conservação utilizando as informações que temos hoje.

Assim, no contexto atual de acelerada perda de biodiversidade e dados ainda

limitados, este trabalho objetiva identificar problemas metodológicos de modelagens de

distribuição potencial com dados escassos, propondo também a utilização da modelagem

como uma importante ferramenta na tomada de decisões de conservação para espécies raras.

Dentro desse problema geral, um conjunto de objetivos específicos, voltados para as questões

metodológicas, foi identificado:

i. Simular a raridade de espécies com o intuito de avaliar o desempenho dos modelos

obtidos, identificando, assim, a natureza dos erros de predição de alguns métodos de

modelagem de distribuição potencial quando apenas poucos dados de ocorrência das

espécies estão disponíveiS

ii. Identificar quais são os parâmetros de regularização e limiares mais adequados para

modelagens de espécies pouco conhecidas. Espera-se que modelos de espécies raras

exijam valores mais altos do parâmetro de regularização para que se consiga evitar a

sobreparametrização. Com relação ao limiar, acreditamos que, mesmo para poucos

pontos de ocorrência, existirão diferenças entre os valores de limiares distintos,

resultando em diferentes distribuições preditas. Assim, limiares mais “liberais” serão

mais adequados para modelagens com poucos pontos, pois produzem modelos com

taxas de omissão mais baixas, objetivo principal de modelagens de distribuição

potencial de espécies raras;

iii. Testar métodos individuais de modelagem com características distintas objetivando-se

comparar o sucesso de predição dos mesmos quando há poucos dados de ocorrência.

Espera-se que métodos de modelagem mais simples (como distâncias) gerem modelos

melhores neste contexto de raridade, pois estes métodos são menos complexos e

menos sujeitos à sobreparametrização;

iv. Testar diferentes metodologias de modelagem com o intuito de identificar as melhores

técnicas na minimização de erros de omissão, sobreposição e razão de área predita.

Espera-se que o somatório de modelos produza predições com as menores taxas de

omissão, erro que deve ser prioritariamente minimizado para inventários. O uso de

consenso de predições (intersecção) deverá gerar modelos com as menores taxas de

sobreprevisão, objetivo que é almejado para o estabelecimento de áreas prioritárias

para a conservação de espécies. Essa mesma metodologia, por reduzir fontes de erros

associados a estatísticas de modelagens específicas de cada método, também deverá

produzir modelos com tamanho de distribuição mais similar à área de ocorrência de

uma espécie, característica que é utilizada em avaliações de risco de extinção.

2. METODOLOGIA

2.1 Experimento de raridade simulada I

2.1.1 Dados de ocorrência e espécies utilizadas

Os pontos de ocorrência das espécies foram obtidos através de revisão bibliográfica,

do site CRIA/Species Link (http://splink.cria.org.br) e/ou comunicação pessoal (Bastos, R.

P.). Quando havia somente a localidade de ocorrência da espécie, as coordenadas geográficas

(longitude/latitude) foram obtidas através do site da Alexandria Digital Library

(http://www.alexandria.ucsb.edu/) e do Google Earth, que mantém hoje uma extensão das

informações do IBGE. Os mapas gerados com todos os pontos que utilizamos para estas

espécies foram comparados aos mapas de distribuição disponíveis no site do GAA

(http://www.globalamphibians.org/), sendo semelhantes a estes ou mais amplos. A única

restrição para a escolha destas espécies foi a sua ocorrência no Bioma Cerrado (endêmicas ou

não). Escolhemos as cinco espécies que tivemos mais facilidade de acesso aos dados, sendo

que o número de pontos de ocorrência deveria ser diferente para cada uma delas,

considerando também um mínimo de 10 pontos. As espécies escolhidas e as informações de

biologia básica das mesmas estão listadas abaixo.

Chiasmocleis albopunctata (Boettger,1885)

É uma espécie de ampla de distribuição no Cerrado (Caramaschi & Cruz 1997), mas

não é endêmica deste bioma, tendo ainda uma das maiores distribuições dentre as espécies do

seu gênero (Caramaschi & Cruz 1997). Segundo inventários do Distrito Federal, esta espécie

ocorre em formações campestres e veredas (Brandão & Araujo 2001). Ela apresenta padrão

reprodutivo explosivo, sendo que os ovos e girinos se desenvolvem em corpos de água

lênticos (Toledo et al. 2003). Nós obtivemos 29 pontos de ocorrência para esta espécie.

Dendropsophus elianeae (Napoli & Caramaschi,2000)

É uma espécie que ocorre nos Cerrados de Goiás, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul,

São Paulo e Minas Gerais, podendo talvez ocorrer na região de chacos do Paraguai (Napoli &

Caramaschi 2000). Esta espécie ocupa a parte superior de gramíneas e herbáceas, estando

associada a lagoas permanentes grandes, com renovação contínua de água (Martins & Jim

2004). O total de pontos utilizados foi de 46 pontos.

Hypsiboas goianus (B. Lutz,1968)

É uma espécie de ampla distribuição no Brasil Central, endêmica do Cerrado, vocaliza

a partir de gramíneas e arbustos e apresenta reprodução prolongada (Bastos et al. 2003).

Indivíduos dessa espécie são encontrados em grande abundância quase todo o ano na Floresta

Nacional de Silvânia (Bastos et al. 2003). Esta espécie é considerada também especialista de

habitat, dependente de matas de galeria e possui baixo potencial de colonização (Brandão &

Araujo 2001). O total de ocorrências usadas para esta espécie foi de 13 pontos.

Hypsiboas lundii (Burmeister,1856)

É uma espécie endêmica do Cerrado que ocorre nas regiões centro-oeste e sudeste

brasileiras (Frost 2007). É encontrada em grande abundância na Floresta Nacional de Silvânia

e em baixas abundâncias na Serra do Cipó (Bastos et al. 2003; Eterovick & Sazima 2004). Os

machos vocalizam ao longo do ano, à noite, sobre vegetação marginal a alturas variáveis de

0,5-8m do chão (Eterovick & Sazima 2004). Reproduz-se principalmente em riachos

permanentes de fundo arenoso e pedregoso, marginados por vegetação arbórea, sendo a

desova depositada numa depressão que o macho escava (Bastos et al. 2003; Eterovick &

Sazima 2004). O total de pontos usados para esta espécie foi de 55 pontos.

Physalaemus cuvieri Fitzinger,1826

É uma espécie de ampla distribuição na América do Sul (Frost 2007), localmente

abundante e amplamente distribuída no Cerrado (Telles et al. 2007). Os machos agregam-se

em arenas e vocalizam na margem de corpos de água temporários ou permanentes em áreas

abertas (Bastos et al. 2003). É uma espécie que se adapta bem a ambientes modificados pela

ação do homem (Eterovick & Sazima 2004). É generalista e ocorre em diversos tipos de

habitat do Cerrado (Brandão & Araujo 2001). Os machos vocalizam com o início da chuva e

os ovos são depositados em ninhos de espuma sobre a água (Bastos et al. 2003). O total de

ocorrências obtidas para estas espécies foi de 181 pontos.

2.1.2 Variáveis ambientais

As variáveis climáticas utilizadas na modelagem da distribuição potencial das espécies

foram temperatura média anual, sazonalidade da temperatura (coeficiente de variação),

temperatura média do trimestre mais seco do ano, precipitação anual, sazonalidade da

precipitação (coeficiente de variação), precipitação no trimestre mais quente, as quais foram

retiradas do WORLDCLIM (http://www.worldclim.org). Utilizamos também duas variáveis

topográficas, altitude e inclinação, retiradas do modelo global Hydro-1K de elevação digital

(http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/). Todas as variáveis climáticas e topográficas

utilizadas têm resolução de 2,5 minutos (≈ 0,0417 graus). Essas variáveis foram cortadas para

a América do Sul.

2.1.3 Métodos de modelagem

Maxent, parâmetro de regularização e limiares

O Maxent é um método utilizado para caracterizar probabilidades de distribuição a

partir de informações incompletas (Phillips et al. 2006), sendo considerada atualmente a

melhor metodologia para trabalhar com poucos dados (Hernandez et al. 2006; Papes &

Gaubert 2007; Pearson et al. 2007). O Maxent prediz uma distribuição potencial baseando-se

no princípio de que esta distribuição deve ser condizente com tudo que é conhecido para a

espécie (inferido através das condições ambientais dos pontos de ocorrência), mas devendo

evitar limitações infundadas (Phillips et al. 2006). Desta forma, o Maxent encontra a

probabilidade de distribuição com máxima entropia, a qual é próxima da distribuição

uniforme, mas que é restringida pelas informações disponíveis (Phillips et al. 2006).

O Maxent oferece um excelente potencial para extrair informações biogeográficas

úteis a partir de poucos registros de ocorrências das espécies (Pearson et al. 2007), mas ainda

não há consenso em relação a alguns aspectos metodológicos. Por exemplo, alguns trabalhos

têm mostrado que a escolha do limiar de corte, o qual transforma um modelo de

probabilidades contínuas de presença da espécie em um mapa binário de presença/ausência,

afeta significativamente a performance de um modelo com poucos pontos (Papes & Gaubert

2007; Pearson et al. 2007). Nestas circunstâncias, o melhor limiar não seria o limiar mais

comumente indicado para análises com muitos pontos de ocorrência.

Dessa forma, nós testamos o desempenho em relação às taxas de omissão geradas por

dois limiares diferentes em modelos produzidos com o Maxent: 1) O limiar que maximiza a

soma da sensibilidade com a especificidade (Maximum training sensitivity plus specificity), o

qual foi sugerido como um dos melhores métodos de escolha de limiar (Liu et al. 2005). Este

limiar é equivalente a achar o ponto na curva ROC cuja tangente da inclinação é igual a um

(Liu et al. 2005); 2) O menor limiar obtido para uma ocorrência utilizada na construção do

modelo da espécie (Minimum training presence), o qual foi sugerido como o mais adequado

para modelar espécies raras com objetivos de conservação (Pearson et al. 2007).

Com o intuito de facilitar o entendimento, durante o texto nós nos referimos ao

primeiro tipo de limiar como “máximo” e ao segundo como “mínimo”. Tais termos permitem

uma melhor compreensão uma vez que passamos a focar no valor numérico de cada limiar,

pois o limiar máximo tem, geralmente, valores mais altos, gerando áreas de predição de

ocorrência menores e o limiar mínimo tem valores menores, predizendo áreas mais amplas.

Além disso, como o Maxent é uma técnica de machine-learning (Phillips et al. 2004) e

devido ao princípio da máxima entropia, ele tende a estar sujeito à sobre-parametrização

(Hernandez et al. 2006). Isso ocorre porque, segundo o princípio de máxima entropia, o

modelo produzido respeita um conjunto de limitações derivadas dos dados de ocorrência da

espécie. Essas limitações são expressas em funções simples das variáveis ambientais

utilizadas, sendo que a média de cada uma dessas funções precisa estar próxima da média

empírica dos sítios de ocorrência da espécie modelada (Phillips & Dudik 2008).

Com o objetivo de reduzir a sobre-parametrização, o Maxent possui um parâmetro de

regularização (RM - Regularization Multiplier), que produz um “relaxamento” na predição

(Hernandez et al. 2006). Dessa forma, a distribuição predita passa a incluir valores médios de

variáveis próximos aos valores das médias das variáveis ambientais dos pontos de ocorrência

conhecida da espécie, e não somente os valores que seriam exatamente iguais a elas

(Hernandez et al. 2006). O RM determina a amplitude do limite do erro das funções geradas

em relação aos dados empíricos de ocorrência da espécie (Phillips & Dudik 2008).

Entretanto, a influência do parâmetro regularizador do Maxent sobre a modelagem com

poucos pontos de ocorrência tem sido pouco estudada (Phillips et al. 2004; Dudik et al. 2004).

Neste trabalho, nós avaliamos o desempenho de modelos gerados com valores de RM de 0,5;

0,7; 1; 1,3; 1,5; 1,7; 2 e 2,5 e poucos pontos de ocorrência: dois, três, quatro, cinco e seis.

Nós utilizamos o Maxent versão 3.2.1 e selecionamos as seguintes opções: criar curva

de resposta, formato cumulativo do resultado, resultado em arquivo do tipo asc, fazer figuras

das predições, fazer jackknife para medir a importância das variáveis e das funções

automáticas de dependência das variáveis. Esta última opção utiliza apenas funções lineares

quando há menos de dez pontos de ocorrência disponíveis (Phillips et al. 2006; Raes & Steege

2007), e estas funções foram comprovadas como melhores para modelos gerados com dados

entre dois e nove pontos de ocorrência (Phillips & Dudik 2008).

O formato cumulativo do resultado fornece uma forma fácil de interpretar a

probabilidade de distribuição da espécie (Phillips et al. 2006). O Maxent calcula uma

probabilidade não negativa da ocorrência da espécie para cada pixel da área de estudo, sendo

que a soma de todas estas probabilidades deve ser igual a um e, portanto, a probabilidade de

cada célula é tipicamente extremamente baixa (Phillips et al. 2006). Então, com o intuito de

facilitar a interpretação, o valor da probabilidade de uma célula, designado pelo formato

cumulativo, corresponde à soma da probabilidade daquela célula e de todas as outras com

probabilidade igual ou menor, multiplicada por 100 para ser obtida uma porcentagem (Phillips

et al. 2006).

Além disso, em configurações nos selecionamos as opções sementes aleatórias,

remoção de registros de ocorrência em duplicata, e desmarcamos as outras opções da mesma

janela que vêem marcadas como padrão do programa. Também utilizamos em nossas

modelagens uma porcentagem de zero de teste aleatório, máximo 1000 repetições, 10000

pseudo-ausências, limiar de convergência igual a 0,00001 e variamos o parâmetro de

regularização (regularization multiplier- RM). Nestes últimos parâmetros, em relação às

configurações padrões do programa, nós apenas aumentamos o número de repetições e

fizemos modelagens com os diversos RM já citados.

2.1.4 Desenho experimental e análise estatística

Com o intuito de compreendermos os erros aos quais as modelagens com dados

escassos estão sujeitas, nós estudamos as mudanças no desempenho dos modelos com

diferentes valores de RM quando o número de pontos é reduzido. Essas mudanças foram

examinadas calculando-se diversas medidas de desempenho derivadas de uma matriz de

confusão (Tabela 1 e 2). A matriz de confusão foi formada pela comparação entre os modelos

desenvolvidos a partir de todos os pontos disponíveis para cada espécie (controle) e os

modelos calibrados com números de ocorrências reduzidas artificialmente

(amostras/predições) (Tabela 1). Estes últimos foram feitos com dois, três, quatro, cinco e seis

pontos de ocorrência, havendo dez amostras distintas para cada número de pontos (Figura 2).

Essas amostras foram escolhidas através de aleatorizações do conjunto total de ocorrências

para cada uma das cinco espécies estudadas. Os controles foram sempre os modelos gerados

com o Maxent por ter sido considerado um dos melhores métodos de modelagem em um

trabalho recente (Elith et al. 2006).

Além disso, o modelo controle foi gerado com RM igual a um por ser este o valor

padrão indicado por Phillips (2006). Adicionalmente nós utilizamos o Limiar Mínimo nos

modelos controle porque constatamos que este limiar parece ser capaz de reduzir erros

provenientes de esforços amostrais diferentes. Por exemplo, quando as espécies tinham uma

maior proporção de pontos para uma determinada região do país, o modelo com Limiar

Máximo dava um maior peso para essas regiões e omitia áreas onde havia o registro de

poucos pontos de ocorrência. Problemas de modelagem com registros de ocorrência

tendenciosos são discutidos em alguns trabalhos recentes (Hortal et al. 2008; Phillips 2008;

Peterson et al. 2007; Phillips & Dudik 2008) e nós buscamos reduzi-los aqui utilizando o

Limiar Mínimo. A distribuição potencial de cada espécie obtida através de todos os registros

de ocorrência disponíveis está no Anexo 1.

Tabela 1. Matriz de confusão formada pela comparação entre os modelos desenvolvidos a partir de

todos os pontos disponíveis para cada espécie (controle) e os modelos calibrados com números de

ocorrências reduzidas artificialmente (predição/ amostras).

Controle

+ -

+ a b

Predição

(amostras)

- c d

Tabela 2. Medidas de desempenho derivadas da matriz de confusão que foram utilizadas na avaliação

da acurácia dos modelos (Letras de acordo com a tabela 1).

Medidas Cálculo

Taxa de omissão c/(a + c)

Taxa de sobreprevisão b/(b+d)

Sensitividade a/(a+c)

Especificidade d/(b+d)

Razão de área predita (a+b)/(a+c)

Kappa

[(a+d)-(((a+c)(a+b)+(b+d)(c+d))/N)]/[N-

(((a+c)(a+b)+(b+d)(c+d))/N)]

O limiar de corte mais adequado foi determinado com o intuito de reduzir as taxas de

omissão. Nós verificamos se havia diferenças nas taxas de omissão entre modelos que

utilizam limiares de cortes diferentes porque, com modelagens feitas a partir de poucos pontos

de ocorrência, os valores desses limiares poderiam simplesmente não diferir. Nesse

experimento, foi calculado também o AUC, as taxas de sobreprevisão e razão de área predita.

As medidas de desempenho obtidas para cada valor de RM e para os diferentes números de

pontos foram testadas por meio de ANOVA fatorial de modelos lineares generalizados, uma

vez que as variáveis estudadas não apresentavam homogeneidade de variância. Nós

utilizamos modelos lineares generalizados com distribuição Gamma e função de ligação

logarítmica, exceto para a avaliação das taxas de omissão na qual nós utilizamos a

distribuição de Poisson.

Figura 2. Esquema metodológico do experimento de raridade simulada I. Foram sorteadas dez

amostras distintas para cada número de pontos de ocorrência. Foram utilizados oito valores distintos

do parâmetro regularizador (RM) do Maxent. Os modelos foram analisados em relação aos dois tipos

de limiares de corte (Limiar Máximo: Maximum training sensitivity plus specificity; Limiar Mínimo:

Minimum training presence). O controle é o modelo gerado com o Maxent de RM = 1 a partir de todos

os pontos disponíveis para cada espécie estudada.

2.2 Experimento de raridade simulada II

2.2.1 Dados de ocorrência e espécies utilizadas

Nesse experimento nós utilizamos espécies virtuais para avaliar o desempenho de

diferentes metodologias de modelagem, pois o uso de espécies virtuais permite o controle da

qualidade dos dados e o isolamento de fontes possíveis de erro que geralmente estão

associadas aos dados de espécies reais (Hirzel et al. 2001). Espécies virtuais são vantajosas

porque se torna possível o perfeito conhecimento da “distribuição real” da espécie, facilitando

a identificação das diferenças de desempenho entre diversas metodologias que possuem

características particulares (Austin et al. 2006).

No processo de criação de espécies virtuais objetiva-se também a proximidade com a

realidade, uma vez que os preditores ambientais devem ser retirados de paisagens reais

(Hirzel et al. 2001). Dessa forma, nós utilizamos oito variáveis climáticas e topográficas do

Cerrado (item 2.1.2) e assumimos uma resposta Gaussiana das espécies em relação ao

gradiente ambiental. Esse tipo de resposta significa que a espécie terá uma probabilidade de

ocorrência decrescente e simétrica ao redor de um ótimo ambiental. Adicionalmente, nós

determinamos tolerâncias ambientais diferentes para cada espécie com o intuito de avaliar o

desempenho de modelos com poucos pontos para a predição da ocorrência de espécies com

tamanhos de distribuição distintos. As tolerâncias ambientais das espécies de distribuição

restrita (sp025), intermediária (sp050) e ampla (sp100) são equivalentes a desvios padrão de

0,25, 0,50 e 1, respectivamente. Assim, nós criamos mapas de adequabilidade ambiental a

partir de um ponto ótimo para a ocorrência da espécie escolhido de forma aleatória,

assumindo uma resposta Gaussiana ao ambiente e ordenando as células de acordo com a

tolerância ambiental de cada espécie (Figura 3 A-C).

A segunda etapa do processo de criação das espécies virtuais consistiu da simulação

de eventos de colonização-extinção através de autômatos celulares e de acordo com o mapa

de adequabilidade ambiental construído no primeiro momento (Figura 3 D-E). Nesse sistema,

uma célula é colonizada ou não baseada na adequabilidade da célula e na presença da espécie

nas células vizinhas em um processo iterativo. Para atingir um nível de estabilidade na

distribuição das espécies, o processo foi repetido por 1000 iterações (ou “anos”). São

pressupostos básicos desse processo que o ambiente não mude nesse tempo e que haja

conservação de nicho na espécie. Ao final dessa etapa é gerada a “distribuição real” de cada

espécie virtual. Os métodos utilizados para essa simulação seguiram, portanto, o protocolo

apresentado por De Marco et al. (2008), em um estudo similar baseado em autômato celular.

Figura 3. As duas fases do processo de simulação da distribuição das espécies virtuais. Na primeira

linha estão os mapas de adequabilidade ambiental para as espécies simuladas, assumindo-se uma

resposta Gaussiana em relação ao gradiente ambiental. Um valor de ótimo ambiental foi escolhido e a

adequabilidade foi ordenada de acordo com a tolerância ambiental das espécies. Na segunda linha é

apresentado o resultado do processo espacial de colonização e extinção simulado por meio de

autômato celular e da adequabilidade ambiental (após 1000 repetições). A colonização de uma célula é

dependente das células vizinhas e a probabilidade de extinção é linearmente e negativamente

relacionada à adequabilidade ambiental da célula.

2.2.2 Variáveis ambientais

As variáveis ambientais utilizadas nesse segundo experimento foram as mesmas do

experimento I para o método de Maxent e Distância Euclidiana, mas para o Maxent Espacial

nós incluímos variáveis espaciais de latitude e longitude.

2.2.3 Métodos de modelagem

Nesse experimento, objetivamos comparar os erros de predição de diferentes

metodologias de modelagem com intuito de selecionar a mais adequada para produzir

modelos de distribuição potencial de espécies com dados escassos. Desse modo, utilizamos o

programa Maxent (descrito no item 2.1.3) com os parâmetros que obtiveram os melhores

resultados no experimento anterior, o método de Distância Euclidiana e o Maxent Espacial.

Distância Euclidiana

Nós calculamos o centróide do conjunto de ocorrências de cada espécie e calculamos a

Distância Euclidiana padronizada de cada ponto de ocorrência ao centróide. Nós

padronizamos as variáveis ambientais para que todas tivessem o mesmo peso na construção

dos modelos, caso contrário, as variáveis que tivessem uma maior média ou amplitude de

variação teriam automaticamente um maior efeito na distância. O método de modelagem por

meio de Distância Euclidiana foi anteriormente utilizado por de Siqueira et al. (2009) para

direcionar o inventário de uma planta com um único registro de ocorrência.

Nós escolhemos como limiar a maior distância do centróide predita para um dos

pontos de ocorrência conhecida da espécie. Esse limiar pode ser ecologicamente interpretado

como a identificação das células preditas que são pelo menos tão adequadas quanto àquelas

onde uma presença da espécie foi registrada. Assim, assumimos uma posição conservadora,

determinando a menor área possível, mas mantendo um erro zero de omissão (Pearson et al.

2007).

Maxent Espacial

Esse método se diferencia dos outros pela adição das variáveis de longitude e latitude,

as quais representam a importância do espaço e das limitações de migração das espécies na

determinação da distribuição das mesmas. Dessa forma, a predição de um modelo ficaria mais

próxima da distribuição geográfica da espécie, pois a modelagem passa a considerar fatores

abióticos e limitações de dispersão, que são as variáveis mais importantes na escala em que os

modelos são feitos (Soberón & Peterson 2005; Soberón 2007). Nessa escala, também há uma

grande sobreposição entre o conjunto de fatores abióticos e bióticos que permitem a

ocorrência da espécie estudada (Soberón & Peterson 2005). Adicionalmente, o Maxent com

filtros espaciais foi apontado recentemente como uma metodologia promissora que melhora o

desempenho dos modelos (De Marco et al. 2008).

2.2.4 Desenho experimental e análise estatística

Com o objetivo de identificar a melhor metodologia de modelagem para dados

escassos, nós realizamos esse experimento com as espécies virtuais descritas no item 2.2.1.

Dessa forma, espera-se que tenhamos reduzido problemas que possam ser derivados da

escolha de um método de modelagem como controle para um experimento de avaliação de

diversas metodologias. Assim, a distribuição das espécies virtuais é conhecida e serve como

controle.

Dentre o conjunto de células de ocorrência de cada espécie virtual, nós amostramos dez

conjuntos aleatórios de dois, três, quatro, cinco, seis, dez e 15 pontos de ocorrência para cada

uma das três espécies virtuais (Figura 4).A distribuição das espécies virtuais com todos os

pontos é conhecida e serve como controle para avaliar esses modelos com poucos registros.Os

modelos com dez e 15 pontos agem também como um controle, uma vez que diversos

trabalhos consideram que bons modelos podem ser gerados com números de pontos similares

a estes (Papes & Gaubert 2007; Hernandez et al. 2008). Cada conjunto de pontos foi utilizado

para realizar modelagens de distribuição potencial através do Maxent, do Maxent Espacial e

da Distância Euclidiana. Adicionalmente, avaliamos também ensembles de intersecção e de

somatório das duas melhores metodologias. Esses modelos foram avaliados para o Cerrado.

Os modelos gerados por cada metodologia foram avaliados e comparados através de

diversas medidas de acurácia (Tabela 2) derivadas da matriz de confusão formada pelo

modelo controle (distribuição de cada espécie virtual) e suas respectivas amostras (Tabela 1).

Nós calculamos as taxas de omissão, as taxas de sobreprevisão, as razões de áreas preditas e o

kappa. Então, nós testamos o efeito do tipo de espécie, do método e do número de pontos no

desempenho de modelos de distribuição com dados escassos através de ANOVA de medidas

repetidas. Quando não obtida a homogeneidade de variância mesmo após transformações, nós

analisamos os resultados apenas por inferência de intervalo de confiança.

2.3 Medidas de desempenho

a) AUC

Com o objetivo de superar a subjetividade na escolha de limiares, utiliza-se a curva

ROC que é obtida colocando em um gráfico a sensitividade em função dos erros de comissão

(1-especificidade) para todos os limiares possíveis de uma predição probabilística da

ocorrência de uma espécie (Fielding & Bell 1997; Raes & Steege 2007; Lobo et al. 2008).

Assim, a área sob a curva ROC (AUC) fornece uma medida da acurácia geral do modelo, a

qual é independente de um limiar particular. Dentre as medidas necessárias para criar a curva

ROC, a sensitividade quantifica a proporção de predições corretas de presenças da espécie e a

especificidade identifica a proporção de predições corretas da ausência da espécie (Tabela 2).

Os valores de AUC variam entre 0 e 1, sendo que um valor de 0,5 indica uma acurácia

do modelo não sendo melhor que um modelo aleatório e um valor de 1 significa um perfeito

ajuste do modelo (Fielding & Bell 1997). O valor do AUC pode ser interpretado como a

probabilidade de que, quando uma presença ou uma ausência da espécie são retiradas ao acaso

da população, uma presença terá um maior valor predito de probabilidade de ocorrência da

espécie do que uma ausência (Elith et al. 2006; Phillips et al. 2006). Quando apenas dados de

presença da espécie são utilizados na construção do modelo, o AUC é calculado utilizando-se

pseudo-ausências e, então, o AUC passa ser a probabilidade de que um ponto de presença

escolhido aleatoriamente seja classificado com maior probabilidade de ocorrência da espécie

do que uma pseudo-ausência (Phillips et al. 2006). Segundo Elith et al. (2006), bons modelos

devem ter AUC superior a 0,7. O AUC foi calculado apenas para os modelos gerados com o

Maxent.

Figura 4. Esquema metodológico do experimento de raridade simulada II. Foram sorteadas dez

amostras distintas para cada número de pontos de ocorrência, a partir da distribuição da espécie

virtual. Utilizamos três metodologias distintas: Maxent, Maxent Espacial e Distância Euclidiana. O

controle é a distribuição da espécie virtual gerada por meio de autômato celular.

Espécie Virtual

(sp 100)

Distribuição da

espécie virtual

(sp100)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Espécie Amostras Métodos Controle

Espécie Virtual

(sp 025)

Distribuição da

espécie virtual

(sp025)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Espécie Virtual

(sp 050)

Distribuição da

espécie virtual

(sp050)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Espécie Virtual

(sp 100)

Distribuição da

espécie virtual

(sp100)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Espécie Amostras Métodos Controle

Espécie Virtual

(sp 025)

Distribuição da

espécie virtual

(sp025)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Espécie Virtual

(sp 050)

Distribuição da

espécie virtual

(sp050)

2 pontos x 10

3 pontos x 10

4 pontos x 10

5 pontos x 10

6 pontos x 10

10 pontos x 10

15 pontos x 10

Maxent

Maxent Espacial

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

b) Taxa de sobreprevisão

É uma medida da proporção de falsos positivos do modelo e, portanto, será elevada

quando o termo “

” da matriz de confusão for um número grande (Tabela 2). Essa medida

quantifica a proporção de células negativas preditas de maneira errada. Uma baixa taxa de

sobreprevisão significa uma elevada especificidade do modelo.

c) Taxa de omissão

É uma medida da proporção de falsos negativos do modelo, sendo que será alta

quando o termo “

” da matriz de confusão tiver um alto valor (Tabela 2). Essa medida

quantifica a proporção de células positivas preditas de forma errônea. Uma baixa taxa de

omissão significa uma elevada sensitividade do modelo.

d) Razão de área predita

Esta medida nos fornece a proporção de células preditas como positivas pela amostra

em relação à quantidade de células positivas preditas pelo controle. Esta medida é interessante

porque nos permite enxergar de forma imediata o tamanho dos modelos que estão sendo

gerados a partir de poucos pontos de ocorrência, pois um modelo pode ter uma baixa taxa de

falsos positivos (sobreprevisão) e mesmo assim pode estar gerando áreas de distribuição

muito superiores do que seria o esperado. Isso ocorre porque a taxa de falsos positivos

também é dependente da quantidade de ausências preditas corretamente (a qual é geralmente

alta) (Tabela 2).

e) Kappa

O Kappa irá considerar erros de omissão e sobreprevisão simultaneamente, dando o

mesmo peso para ambos. Então, o Kappa mede a proporção de localidades preditas

corretamente após considerar o acerto devido ao acaso. Essa medida, ao contrário das outras,

é sensível à prevalência, apresentando uma resposta unimodal (Allouche et al. 2006). Isso

indica que o Kappa pode ser uma estatística falha quando a quantidade de registros de

ocorrência é muito diferente entre espécies ou quando se faz modelos para regiões de estudo

distintas (Fielding & Bell 1997; Allouche et al. 2006). Nesse sentido, é importante ressaltar

que a prevalência dos nossos modelos é bastante pequena (0,0002 - 0,0015) e, assim, os

valores de Kappa só podem ser utilizados para avaliar o desempenho entre métodos desse

trabalho. Os valores de Kappa vão de -1 a +1, sendo que valores iguais ou menores a zeros

indicam desempenhos não superiores a de modelos aleatórios (Allouche

et al. 2006).

3. RESULTADOS

3.1 Experimento de raridade simulada I

Nossos resultados demonstraram que algumas amostras apresentam diferenças nos

valores dos limiares, sendo que as taxas de omissão do Limiar Mínimo serão sempre iguais ou

menores às dos modelos com Limiar Máximo (Figura 5). Portanto, justifica-se a utilização do

Limiar Mínimo e nossas próximas análises são referentes aos modelos nos quais utilizamos

esse limiar.

0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0

Taxa de omissão de modelos com Limiar Mínimo

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

Taxa de omissão de modelos com Limiar Máximo

Figura 5. Valores das taxas de omissão obtidas para as mesmas amostras utilizando limiares de corte

distintos (Limiar Máximo: Maximiza a soma da sensibilidade com a especificidade; Limiar Mínimo:

Menor valor obtido para uma presença utilizada no ajuste do modelo).

Nossa avaliação dos valores de AUC obtidos para as amostras demonstrou que há

efeito da interação entre espécie e valor de RM (Estatística Wald

(28)

= 47,756, p<0,011),

havendo queda dos valores de AUC em modelos com valores de AUC igual a 2,0 e 2,5 para

as espécies

P. lundii

C. albopunctata

H. lundii

. Essa queda é mais abrupta justamente nas

espécies não endêmicas do Cerrado. Os modelos de

H. goianus

com RM igual a 2,5 também

tiveram valores de AUC menores (Figura 6A).

Obtivemos também um efeito da interação entre espécie e número de pontos de

ocorrência sob os valores do AUC (Estatística Wald

(16)

= 191,448, p<0,001) (Figura 6B). As

espécies

D. elianeae

H. goianus

, e

H. lundii

tiveram diferenças nos valores de AUC obtidos

entre alguns números de pontos de ocorrência, mas obtiveram intervalos de confiança

menores. Por outro lado, os valores de AUC declinaram de forma acentuada para

albopunctata

P. cuvieri

, as quais também obtiveram intervalos de confiança mais amplos

(Figura 6B). Essas espécies tiveram valores de AUC menores para modelos com quatro, cinco

e seis pontos de ocorrência.

0,5 0,7 1,0 1,3 1,5 1,7 2,0 2,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

AUC

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

2 3 4 5 6

Número de pontos de ocorrência

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

AUC

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

Figura 6. Valores médios de AUC e intervalos de confiança (±95%) obtidos a partir da interação

significativa entre espécie e valor do RM (Estatística Wald

(28)

= 47,756, p<0,011) (A) e entre espécie e

número de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(16)

=191,448, p<0,001) (B).

Em relação à taxa de sobreprevisão, houve efeito da interação entre espécies e número

de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(16)

= 75,027, p<0,001). A taxa de sobreprevisão foi

maior para modelos com seis pontos de ocorrência quando comparados a modelos com dois

pontos de ocorrência (Figura 7A). Esse aumento da taxa de sobreprevisão com o aumento do

número de pontos ocorreu para todas as espécies estudadas, mas as taxa de sobreprevisão com

quatro, cinco e seis pontos são maiores para

C. albopunctata

P. cuvieri

(Figura 7A).

Adicionalmente, a taxa de sobreprevisão é afetada pelo valor do RM utilizado (Estatística

Wald

(7)

= 14,274, p<0,046) (Figura 7B). Nesse caso, modelos com valores de RM iguais a 2,5

possuem taxas de sobreprevisão maiores do que as dos modelos com valores de RM de 0,5 -

1,7 (Figura 7B).

As taxas de omissão obtidas foram afetadas pela espécie (Estatística Wald

(4)

= 10,720,

p<0,030) e pelo número de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(4)

= 100,536, p<0,001)

(Figura 7A e B). As taxas de omissão dos modelos das espécies

H. goianus

H. lundii

foram

menores do que as das outras espécies (Figura 8A). A taxa de omissão também reduziu com o

aumento do número de pontos (Figura 8B). Essa medida não foi afetada pelo aumento da

regularização (Estatística Wald

(7)

= 0,5356, p=0,999).

2 3 4 5 6

Número de pontos de ocorrência

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

Taxa de sobreprevisão

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

0,5 0,7 1,0 1,3 1,5 1,7 2,0 2,5

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Taxa de sobreprevisão

Figura 7. Valores médios das taxas de sobreprevisão e intervalos de confiança (±95%) obtidos a partir

da interação significativa entre espécie e número de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(16)

75,027, p<0,001) (A) e com cada valor de RM (Estatística Wald

(7)

=14,274, p<0,046) (B).

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

Espécies

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

Taxa de omissão

2 3 4 5 6

Número de pontos de ocorrência

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

Taxa de omissão

Figura 8. Valores médios das taxas de omissão e intervalos de confiança (±95%) obtidos para cada

espécie (A) (Estatística Wald

(4)

= 10,720, p<0,030) e número de pontos de ocorrência (B) (Estatística

Wald

(4)

=100,536, p<0,001).

Em relação à medida de razão de área predita, obtivemos um efeito apenas da

interação entre espécie e número de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(16)

= 77,946,

p<0,001) (Figura 9). De forma geral, essa medida tendeu a aumentar com o acréscimo do

número de pontos de ocorrência, com algumas exceções (Figura 9). A razão de área predita

foi sempre menor para

P. cuvieri

e maior para

H. goianus

, seguida de

H. lundii

, independente

do número de pontos de ocorrência (Figura 8).

2 3 4 5 6

Número de pontos de ocorrência

Razão de área predita

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

Figura 9. Valores médios das medidas de razão de área predita e intervalos de confiança (±95%)

obtidos a partir da interação de espécies e número de pontos de ocorrência

(Estatística Wald

(16)

77,946, p<0,001).

3.2 Experimento de raridade simulada II

Em relação às taxas de omissão, nós constatamos um efeito da interação entre a

espécie e o método utilizado (F

(8, 756)

= 6,1074, p<0,001). A metodologia de intersecção de

modelos obteve as maiores taxas de omissão e a de somatório as menores (Figura 10A). O

Maxent obteve taxas de omissão menores do que o Maxent Espacial apenas para a espécie

virtual sp025 (Figura 10A). A modelagem com Distância Euclidiana obteve desempenho

superior ao Maxent e ao Maxent Espacial para as espécies sp050 e sp100 (Figura 10A).

Também encontramos um efeito da interação entre método e quantidade de pontos de

ocorrência (F

(24,756)

=2,8108, p<0,001), sendo que para todos os métodos as omissões reduzem

com o aumento do número de pontos (Figura 10B). Os métodos Maxent, Distância Euclidiana

e Maxent Espacial apresentaram comportamento similar e a metodologia de intersecção de

modelos apresentou as maiores taxas de omissão enquanto o somatório as menores taxas

(Figura 9B).

sp025 sp050 sp100

Espécie

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

Taxa de omissão

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

Taxa de omissão

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Figura 10. Valores médios das taxas de omissão e intervalos de confiança (±95%) obtidos a partir da

interação entre o método e o tipo de espécie em A

(8, 756)

= 6,1074, p<0,001)

e em relação à

interação entre o método e o número de pontos de ocorrência utilizados na modelagem em B

(

(24,756)

=2,8108, p<0,001

). As estatísticas são referentes aos dados transformados por raiz quadrada,

mas o gráfico corresponde aos dados brutos.

Na análise em relação às taxas de sobreprevisão, razão de área predita e kappa foi

utilizado apenas inferência por intervalo de confiança por não termos atingido os

pressupostos. Em relação à espécie sp025, nós constatamos que a taxa de sobreprevisão foi

menor para os métodos Maxent Espacial, Distância Euclidiana e Intersecção (Figura 11). Essa

taxa foi maior para o Maxent, considerando-se os modelos com dois a seis pontos de

ocorrência (Figura 11). No entanto, o Maxent, juntamente com o Maxent Espacial e a

intersecção, passa a ter as menores taxas de sobreprevisão para modelos com dez e 15 pontos

de ocorrência para todas as três espécies (Figura 11). A intersecção de modelos é o método

que apresenta as menores taxas de sobreprevisão para as espécies sp050 e sp100 (Figura 11).

Adicionalmente, observa-se que as taxas de sobreprevisão são geralmente maiores para a

espécie sp100, a qual possui distribuição mais ampla (Figura 11). As taxas de sobreprevisão

também tenderam a crescer com o aumento do número de pontos.

O método de Intersecção apresentou os melhores resultados para a razão de área

predita (valores mais próximos de um), quando consideramos apenas a espécie sp025 (Figura

12). Entretanto, essa medida aumenta e se distancia do valor ideal à medida que o número de

pontos utilizados cresce, exceto para os métodos Maxent, Maxent Espacial e Intersecção, nos

quais observamos uma queda nessa medida para dez e 15 pontos (Figura 12). Em relação à

espécie sp050, o comportamento dos métodos Maxent, Distância Euclidiana e Intersecção é

bastante similar, mas o método de Intersecção é o que apresenta menores intervalos de

confiança (Figura 12). Os modelos da espécie sp100 obtiveram valores baixos de razão de

área predita, sendo similares para todos os métodos estudados (Figura 12).

sp025

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1,0

Taxa de sobreprevisão

sp050

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

sp100

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Figura 11. Valores médios das taxas de sobreprevisão e intervalos de confiança (±95%) obtidos em

relação ao método, ao número de pontos e à espécie.

A avaliação dos modelos por meio do Kappa nos mostrou alguns resultados

interessantes: 1) Desconsiderando-se a amplitude de tolerância ambiental das espécies, a

Intersecção de modelos esteve sempre entre os modelos de melhor desempenho para espécies

com três ou mais pontos de ocorrência (Figura 13); 2) A Distância Euclidiana pode ser

considerada a melhor metodologia individual (excluindo o somatório e a intersecção) para

espécies que possuem no máximo seis pontos de ocorrência, seguida pelo Maxent Espacial e,

por último, o Maxent comumente utilizado para modelagens com muitos pontos (Figura 13);

3) O método de Intersecção alcançou valores de Kappa para modelos com três a seis pontos

de ocorrência que são similares aos obtidos para modelos com dez e 15 pontos utilizando o

Maxent (Figura 13). 4) A Distância Euclidiana e o Maxent Espacial não obtiveram valores de

Kappa diferentes e se sobressaíram na tarefa de modelar espécies de distribuição restrita

(sp025) que possuem no máximo seis pontos de ocorrência e, nesse caso, ambas não se

diferem dos valores de Kappa obtidos para modelagens com dez ou 15 pontos com o Maxent

(Figura 14).

sp025

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

Razão de área predita

sp050

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

sp100

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Figura 12. Valores médios da razão de área predita e intervalos de confiança (±95%) obtidos de acordo

com o método, o número de pontos e a espécie.

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

0,30

0,35

Kappa

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Figura 13. Valores médios de Kappa e intervalos de confiança (±95%) obtidos para modelos com

diferentes números de pontos e para as cinco metodologias utilizadas, independente do tamanho da

distribuição das espécies.

No entanto, apesar de que diversos trabalhos defendem o uso de modelagens com 10

ou 15 pontos (Hernandez et al. 2006; Papes & Gaubert 2007; Pearson et al. 2007), é

necessário ressaltar que mesmo esses últimos modelos possuem valores de Kappa baixos,

corroborando o trabalho de Wisz

et al.

(2008) que alerta para o uso de modelos com poucos

pontos. Porém, isso também pode estar relacionado, em parte, aos baixos valores de

prevalência dos nossos dados, uma vez que o Kappa é sensível à prevalência.

sp025

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

0,0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

Kappa

sp050

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

sp100

2 3 4 5 6 10 15

Número de pontos

Maxent Espacial

Maxent

Distância Euclidiana

Somatório

Intersecção

Figura 14. Valores médios de Kappa e intervalos de confiança (±95%) obtidos a para os modelos com

diferentes números de pontos, para as cinco metodologias utilizadas e considerando o tamanho de

distribuição das espécies (sp025 restrita, sp050 intermediária, sp100 ampla).

4. DISCUSSÃO

4.1 Qual o melhor limiar e RM?

É importante ressaltar que nós acreditamos que a obtenção de uma baixa taxa de

omissão deve ser prioridade em modelos de conservação porque estaríamos preservando a

maior proporção de sítios de ocorrência de uma determinada espécie (Fielding & Bell 1997;

Fielding 2002). Além disso, caso inventários futuros constatarem que a espécie não ocorre em

uma determinada localidade predita como positiva pelo modelo, nós podemos voltar atrás e

liberar a utilização daquela área para um empreendimento. Porém, o contrário não é possível e

caso uma espécie ocorra em uma determinada região que o nosso modelo não foi capaz de

predizer, é provável que alguma atividade econômica seja implantada e a perda local daquela

espécie seria irreversível. Dessa forma, preferimos exagerar em área predita, sem perder o

significado ecológico, e agir com base no Princípio da Precaução (Ministério do Meio

Ambiente 2000), que visa a gerir a espera da informação (Machado 2007). Portanto, omitir

sítios de ocorrência é um erro muito caro e que deve ser prioritariamente evitado.

Como a taxa de omissão deve ser uma medida de maior peso em modelos que

objetivam a conservação de espécies (Fielding & Bell 1997; Fielding 2002), é importante

analisar quais parâmetros geraram modelos com taxas de omissão significativamente

menores, o que representaria também um aumento da generalidade do modelo. Freeman &

Moisen (2008) constataram que modelos de espécies com baixa prevalência são sensíveis a

escolha do limiar. Nossos resultados corroboram esse fato, pois para algumas amostras os

valores do Limiar Mínimo e Máximo diferem, gerando diferentes taxas de omissão. Nesse

sentido, sugerimos que o Limiar Mínimo deve ser o recomendado para modelagens com

poucos pontos de ocorrência que visem à conservação de espécies, como foi sugerido

anteriormente por Pearson et al.

(2007) para modelos de espécies raras com cinco ou mais

pontos de ocorrência.

O valor do Limiar Mínimo significa incluir como áreas adequadas para a distribuição

potencial da espécie todas as células que possuem valor de adequabilidade igual ou maior ao

do menor valor obtido para um ponto de ocorrência utilizado na construção do modelo da

espécie. Dessa forma, esse limiar tem uma justificativa ecológica que é a identificação das

células preditas que são pelo menos tão adequadas quanto àquelas onde uma presença da

espécie foi registrada. Desse modo, estamos assumindo a posição de se manter um erro zero

de omissão (Pearson

et al. 2007). Continuando o mesmo raciocínio, taxas de omissão menores

poderiam ser obtidas para limiares com valores ainda menores, como o Fixo de Dez, porém a

justificativa ecológica seria inexistente. Portanto, o uso do Limiar Mínimo é justificado e

recomendado para modelagens com poucos pontos de ocorrência. Evidentemente, isso

também significa considerar que todos os pontos de ocorrência que fazem parte da amostra

foram corretamente identificados, não sujeitos a erros de identificação da espécie ou

georreferenciamento.

Adicionalmente, um problema que poderia resultar dessa metodologia de escolha do

Limiar Mínimo seria que uma redução nas taxas de omissão significaria predizer a ocorrência

da espécie em todos os lugares (Freeman & Moisen 2008). Entretanto, as taxas de

sobreprevisão dos modelos são baixas para a maioria das espécies (abaixo de 0,25).

Os valores de AUC obtidos sofreram quedas para os modelos com os valores de RM

mais altos de 2,0 e 2,5 para a maioria das espécies, indicando que o aumento da regularização

foi acompanhado de uma queda de desempenho. Adicionalmente, constatamos que os

modelos das espécies

P. cuvieri

C. albopunctata

foram os mais afetados pelo aumento da

regularização. Isso pode significar que as espécies não endêmicas são as mais afetadas por

valores altos de RM, provavelmente devido ao maior aumento da generalidade dos modelos

dessas espécies, produzindo predições de distribuição muito amplas. Houve também uma

queda dos valores do AUC devido à interação entre espécies e número de pontos. Essa

interação pode ter gerado um aumento da área predita dessas espécies, uma vez que a variação

ambiental do conjunto de pontos de espécies não endêmicas deve ser maior.

Então, nós testamos se o valor do RM, a espécie e/ou a quantidade de pontos

influenciam o tamanho da área predita e encontramos que essa variável resposta é afetada

apenas pela interação entre espécies e número de pontos de ocorrência (Estatística Wald

(16)

77,946, p<0,001) (Anexo 2), não existindo o efeito do valor do RM (Estatística Wald

(7)

= 9,6,

p<0,214). Assim, mesmo para modelos com poucos pontos de ocorrência, o tamanho da área

predita estaria correlacionado negativamente com os valores de AUC, uma vez que as

espécies com menores valores de AUC, também foram as de maior área predita. Dessa forma,

nossos resultados corroboram a idéia, apontada anteriormente para modelos com muitos

pontos de ocorrência, de que a confiança no AUC como um teste suficiente para avaliar a

acurácia de um modelo deve ser reavaliada (Austin 2007; Lobo et al. 2008), pois os valores

de AUC parecem ser inevitavelmente maiores para espécies de distribuição restrita.

Por outro lado, como não houve efeito do RM sobre o tamanho da área predita, os

valores de AUC baixos para espécies não endêmicas e com elevado valor de RM podem ser

interpretados como queda de desempenho devido ao aumento excessivo da generalidade do

modelo. Isso sugere também que o AUC continua sendo uma medida válida para avaliar a

performance relativa entre diferentes parametrizações para uma mesma espécie e área de

estudo.

Além disso, espera-se que uma determinada parametrização gere predições com

valores de AUC elevados e com baixa variabilidade entre espécies (Elith

et al

2006), pois,

caso contrário, isso pode significar performances inconsistentes que são fortemente

influenciadas pela estrutura dos pontos de ocorrência das espécies (Hernandez

et al. 2008).

Dessa forma, nós constatamos que modelos com valores de RM de 2,0 ou 2,5 geraram valores

de AUC mais variáveis entre espécies e dentro da mesma espécie, quando comparados aos

modelos gerados com RM igual a um (quando houve diferença). Entretanto, nós não

observamos uma maior variância (inferida através da amplitude do intervalo de confiança)

dos valores de AUC para os modelos com os menores números de pontos de ocorrência, que

foi constatado no trabalho de Wisz et al. (2008).

Obter baixos valores na taxa de sobreprevisão significa que não estaremos

direcionando esforços de conservação errôneos para regiões que um modelo predisse como

positivas para a ocorrência da espécie (Loiselle

et al. 2003), quando, na verdade, a espécie

está ausente. Nossos resultados demonstraram que as espécies

P. cuvieri

C. albopunctata

apresentaram taxas de sobreprevisão maiores do que as outras espécies para os modelos com

quatro, cinco e seis pontos de ocorrência, sendo que também foram os modelos com maior

área predita (Anexo 2). Nesse sentido, as espécies endêmicas ou de menor área de distribuição

têm taxa de sobreprevisão menores. Adicionalmente, as taxas de sobreprevisão só foram

diferentes para modelos com valor de RM igual a 2,5. Nesses casos, o aumento da

regularização representou um aumento dos erros de comissão, indicando que, novamente, o

aumento da regularização dos modelos representou uma queda de acurácia dos mesmos.

A taxa de omissão nos indica a capacidade dos modelos preditos de encontrar a maior

parte das células de ocorrência positiva das espécies. Os modelos com cinco e seis pontos de

ocorrência obtiveram taxas de omissão igualmente baixas independente da espécie modelada.

Adicionalmente, as taxas de omissão não foram afetadas pelo o aumento do RM. Nossa

interpretação é que uma redução na taxa de omissão com o aumento do RM representaria um

aumento da generalidade do modelo, mas isso não ocorreu, ao contrário do que nós

esperávamos. Então, esse resultado sugere que o RM igual a um seria suficiente para garantir

a generalidade simultaneamente à acurácia, como constatado pelos valores de AUC.

A razão de área predita reflete o quanto um modelo feito a partir de dados escassos é

capaz de predizer da área total de um modelo com muitos pontos de ocorrência. É necessário

esclarecer que essa medida só indica a equivalência do tamanho da área, desconsiderando a

possibilidade de ocorrência de erros de sobreprevisão, ou seja, as células preditas como

potenciais para a presença das espécies podem não ser exatamente as mesmas. O tamanho da

área de distribuição é essencial para avaliações de risco de extinção como as realizadas pela

IUCN, na qual esta variável pode ser utilizada diretamente (Critério B) ou indiretamente para

estimar declínios populacionais devido à perda de habitat (Critério A). Admitindo-se essa

ressalva, os modelos de

H. goianu

s e

H. lundii

predisseram as maiores áreas em relação aos

seus respectivos modelos controle, apesar de terem taxas de sobreprevisão e tamanhos de área

predita menores que

P.cuvieri

C. albopunctata

. Isso pode ser explicado porque os modelos

controle de

H. goianus

H. lundii

têm áreas totais preditas menores que as das outras

espécies, indicando que os modelos feitos a partir de poucos pontos de ocorrência para

espécies de distribuição restrita podem estar sujeitos a exagerar no tamanho da distribuição

potencial dessas espécies. Nesse sentido, modelagens que incluem filtros espaciais (De Marco

et al. 2008) e o conhecimento das limitações históricas da distribuição das espécies (Buckley

& Jetz 2007; Whittaker et al. 2005) devem ser ferramentas essenciais para a obtenção de

modelos melhores a partir de dados escassos.

Nossos resultados mostraram que o uso do Limiar Mínimo como limiar de corte para

modelos com dados escassos é adequado, uma vez que há uma justificativa ecológica

associada, que é considerar todos os pontos que têm características ambientais tão boas

quanto as de uma ocorrência conhecida da espécie, bem como uma justificativa de

aplicabilidade desses modelos para a conservação de espécies, que é a necessidade de reduzir

as taxas de omissão (Fielding & Bell 1997; Fielding 2002; Jimenez-Valverde & Lobo 2007).

Adicionalmente, em relação às medidas de acurácia utilizadas, nenhum valor de RM

gerou modelos melhores do que o RM igual a um. Os modelos com esse RM também

obtiveram valores de AUC superiores a 0,8 em média. Assim, esse valor de RM deve garantir

um bom ajuste dos modelos com poucos pontos de ocorrência, simultâneo à manutenção da

generalidade do modelo. Além disso, este valor de RM é o recomendado nas configurações

padrões do Maxent (Phillips

et al. 2006), o que significa que este RM foi testado para várias

espécies, condições ambientais e número de ocorrências (Phillips & Dudik 2008).

O valor de RM igual a um também foi sugerido recentemente por Phillips e Dudík

(2008) para modelagens com dados de ocorrência escassos e usando apenas funções lineares.

Como nós utilizamos apenas oito variáveis ambientais e somente funções lineares em nossos

modelos, esta pode ser uma possível explicação para não termos encontrado um aumento na

generalidade (ou redução do

overfitting

) sem perda significativa na acurácia à medida que

aumentávamos o valor do RM. Isso pode ter ocorrido porque, talvez, as parametrizações

utilizadas não gerem, automaticamente, uma complexidade muito elevada.

4.2 Qual o melhor método de modelagem para poucos pontos?

Primeiramente, podemos destacar a superioridade do Maxent Espacial em relação ao

Maxent. Esse último sempre apresentou desempenhos iguais ou inferiores, exceto para a taxa

de omissão da espécie sp025. Adicionalmente, constatamos que o Maxent e o Maxent

Espacial apresentaram desempenho similar principalmente em relação às espécies sp050 e

sp100, que são as espécies de distribuição intermediária e ampla, respectivamente. Hernandez

et al.

(2008) também constataram que o Maxent obteve melhor desempenho sobretudo por se

sobressair na tarefa de modelar espécies que possuíam poucos dados e distribuição ampla.

Também merece atenção o fato de que o Maxent apresenta desempenho similar ao

Maxent Espacial para espécies com dez ou 15 pontos. Isso pode sugerir que poucos pontos

(dois a seis) não sejam suficientes para determinar as restrições ambientais das espécies

modeladas e, dessa forma, as variáveis espaciais, estabelecendo limitações de migração e

forçando a coesão da distribuição modelada (De Marco

et al. 2008), passam a contribuir com

uma informação essencial para o desempenho dos modelos. Essa interpretação também é

corroborada pelo desempenho superior do Maxent Espacial em relação à razão de área predita

para a espécie sp025, a qual possui a maior restrição de adequabilidade ambiental. Assim, o

Maxent Espacial pode ser uma metodologia promissora para modelagens de espécies de

distribuição restrita e com dados escassos, mas que ainda precisa ser testado com dados de

espécies reais.

O bom desempenho do Maxent Espacial também pode ser explicado segundo a

interpretação de Soberón e Peterson (2005), na qual é esperado que as interações com outras

espécies sejam fracas e que a migração, juntamente com os fatores abióticos, seja

predominante na determinação da distribuição das espécies. Isso ocorre devido à escala em

que as modelagens são feitas. Dessa forma, o Maxent Espacial pode estar capturando a

importância da dispersão, auxiliando na separação entre a distribuição geográfica de uma

espécie e sua respectiva distribuição potencial. Entretanto, as distribuições das espécies

virtuais foram criadas considerando-se fatores climáticos (probabilidade de extinção

relacionada com a adequabilidade ambiental da célula) e espaciais (colonização dependente

da proximidade com outras células já colonizadas) e, portanto, para espécies onde a

capacidade de dispersão é alta, a utilização do Maxent Espacial pode não ser recomendada.

Porém, outra possibilidade seria a utilização dessa metodologia com células de tamanho

compatível com a capacidade de dispersão da espécie estudada.

Além disso, ao compararmos o Maxent Espacial ao método de Distância Euclidiana

observamos que, apesar da grande similaridade de desempenho, esse último método é

superior em algumas medidas como ocorreu em relação ao Kappa. No entanto, a Distância

Euclidiana parece ser uma metodologia adequada apenas para pouquíssimos dados, perdendo

acurácia para modelagens com dez ou mais pontos. Isso suporta o desempenho inferior de

modelos de distância encontrado por Hernandez et al. (2008) para modelagens através de

Distância de Mahalanobis para espécies com mais de cinco registros. Nosso resultado também

corrobora o trabalho feito por de Siqueira et al. (2009), o qual demonstrou que a Distância

Euclidiana pode ser uma boa metodologia para lidar até mesmo com espécies que possuem

um único ponto. Porém, nossos resultados diferem do que foi encontrado por Wisz

al.

(2008),os quais utilizaram o DOMAIN e o LIVES, em relação ao fato de que os modelos

pertencentes à classe de distância multivariada seriam menos sensíveis ao tamanho da amostra

de pontos de ocorrência.

Adicionalmente, os nossos resultados do experimento de raridade simulada II

confirmaram as nossas hipóteses, subsidiando a idéia de que o melhor método irá depender da

finalidade do modelo (Fielding & Bell 1997; Loiselle et al. 2003; Peterson 2006). O melhor

método para inventários, o qual deve reduzir prioritariamente as taxas de omissão (Peterson

2006; Freeman & Moisen 2008) foi o Somatório dos modelos, pois uma maior proporção das

presenças foi predita corretamente. Essa metodologia reduziu as taxas de omissão,

geralmente, em cerca de 20% em relação aos métodos de melhor desempenho para os

modelos com dois a seis números de pontos. Dessa forma, até mesmo modelos com dois

pontos de ocorrência passam a abranger ao menos 50% da área de distribuição da espécie

estudada. Finalmente, ainda que tenhamos avaliado esses modelos para uma distribuição de

presença-ausência, sugerimos que mapas para o direcionamento de inventários sejam

apresentados de forma contínua. Isso permitirá o estabelecimento mais efetivo de áreas

prioritárias para inventários, uma vez que a haverá mais classes de adequabilidade ambiental.

No entanto, é necessário ressaltar que tanto o somatório como a intersecção de

modelos foram feitos apenas em relação ao Maxent Espacial e a Distância Euclidiana. Essa

decisão foi tomada porque o consenso de modelos obtém um melhor desempenho

especialmente quando as predições de métodos melhores são consideradas e não apenas

incluindo mais metodologias (Araujo et al. 2005). Desse modo, nós utilizamos apenas os dois

métodos que obtiveram o melhor desempenho individual.

A taxa de sobreprevisão também é chamada de erro Tipo I da linguagem estatística e

tem fortes implicações para a escolha de áreas prioritárias para a conservação (Loiselle et al.

2003; Peterson 2006). Esse tipo de erro pode levar ao estabelecimento de reservas em áreas

que não abrigam a espécie alvo de conservação e, portanto, pode ser um erro muito caro

(Loiselle

et al

2003). Nosso experimento II demonstrou que a Intersecção de modelos é a

melhor metodologia para minimizar as taxas de sobreprevisão. Além disso, essa metodologia

de consenso de modelos (Araujo et al. 2005; Araujo & New 2006) corrige o problema de que

diferentes métodos de modelagem levariam a recomendações distintas de ações de

conservação (Loiselle

et al. 2003).

Um questionamento válido em relação ao uso de modelagens para o direcionamento

de áreas prioritárias para a conservação é que o uso apenas dos pontos de ocorrência seria a

metodologia que melhor minimizaria os erros de sobreprevisão (Rondinini

et al. 2006). No

entanto, o tendenciamento inerente ao uso de registros de ocorrência poderia direcionar

esforços de conservação errôneos para regiões que foram bem inventariadas e para

taxa

que

são relativamente bem conhecidos (Bini et al. 2006; Rondinini et al. 2006). Assim,

infelizmente, áreas negligenciadas quanto à quantidade de conhecimento sofreriam

duplamente, pois também estariam sub-representadas em políticas de conservação (Hortal

al. 2008). Dessa forma, como decisões de conservação são necessárias mesmo frente à

existência de dados limitados sobre a distribuição das espécies, os modelos de distribuição

potencial de espécies despontam como ferramentas essenciais para a biologia da conservação

(Wilson et al. 2005; Rodriguez et al. 2007).

Outra ação de conservação possível através de modelagens é a realização de uma

avaliação preliminar do status de conservação de uma espécie, uma vez que listas de espécies

ameaçadas utilizam o tamanho da distribuição como critério para estimativas de risco de

extinção (IUCN Categories & Criteria 2001). Desse modo, são necessárias estimativas

eficientes do tamanho da distribuição e, portanto, a medida de razão de área predita deverá ser

a mais próxima de um. Adicionalmente, declínios de espécies podem ser inferidos através de

perda de habitat (IUCN standards and petitions working group 2008) e na predição de efeitos

de perda de habitat através de modelagens deve-se considerar simultaneamente os dois tipos

de erro (Peterson 2006). Nesse sentido, a metodologia de maior Kappa deve ser priorizada.

Assim, o método de Intersecção de modelos é o mais indicado por ter obtido os melhores

valores em relação a essas duas medidas de desempenho, tendo se sobressaído,

principalmente, para a modelagem da espécie de distribuição restrita (sp025). Isso indica que

o consenso de modelos (Araujo & New 2006) também é uma boa metodologia para

modelagens com poucos dados.

Entretanto, nossos resultados demonstram que, mesmo com a Intersecção dos

modelos, as modelagens de espécies de distribuição restrita (sp025) ainda predizem áreas

maiores que um para a maioria dos casos. Isso pode significar que as avaliações de risco de

extinção através de modelagens com poucos pontos de ocorrência terão uma característica

conservadora. Isso só não ocorreu para as modelagens com dois pontos de ocorrência, cujas

razões de áreas preditas são, em média, menores que um.

Outro resultado que merece destaque são os baixos valores de Kappa obtidos por

nossos modelos. Sabemos que o desempenho da modelagem é dependente da quantidade de

pontos de ocorrência (Stockwell & Peterson 2002; Hernandez et al. 2006; de Siqueira 2005;

Wisz et al. 2008), mas isso não é justificativa para não usar toda a informação que temos hoje

da melhor forma possível. Além do mais, o Kappa, ao contrário das outras medidas de

desempenho, é sensível à prevalência, apresentando uma resposta unimodal (Fielding & Bell

1997; Allouche et al. 2006). Prevalência, estritamente falando, é a proporção de pontos de

presença em relação à quantidade de pontos totais utilizados no modelo (Jimenez-Valverde et

al. 2008). Nesse sentido, é importante ressaltar que a prevalência dos nossos modelos é

bastante pequena (0,0002 - 0,0015), dificultando a comparação com o Kappa obtido por

outros trabalhos. Porém, o Kappa continua válido para a comparação de desempenho entre os

métodos e entre as modelagens com distintos números de pontos em nosso trabalho. Assim,

constatamos que os valores de Kappa obtido para modelagens com três a seis pontos de

ocorrência, utilizando o método de Intersecção de modelos, são similares aos obtidos para os

modelos de dez e quinze pontos com o Maxent.

No entanto, nossas conclusões foram tomadas a partir da criação de espécies virtuais,

o que garante diversas vantagens metodológicas, mas também algumas limitações. Nossas

espécies virtuais respondem de maneira Gaussiana às variáveis ambientais e, se a distribuição

de espécies reais for mais bem representada por formas de respostas mais complexas, é

esperado que as modelagens obtenham desempenhos piores com poucos pontos, pois a

informação disponível será muito escassa para suportar modelos complexos (Wisz

et al.

2008).

Nossos resultados também são dependentes da forma como as amostras de pontos de

ocorrência foram selecionadas. Nós montamos nosso conjunto de amostras através de

aleatorizações a partir das células de distribuição da espécie virtual. Desse modo, os registros

de ocorrência utilizados no experimento II são amostragens não tendenciadas, sendo

diferentes dos conjuntos de dados comumente disponíveis para a modelagem de espécies raras

ou pouco conhecidas. Essas diferenças nas características dos conjuntos de dados merecem

atenção, pois talvez gerem desempenhos distintos (Peterson et al. 2007; Phillips 2008), mas

tal efeito está além dos objetivos desse trabalho.

5. CONCLUSÃO

O nosso trabalho objetivou estabelecer as melhores parametrizações e metodologias

que permitissem a utilização da modelagem de distribuição potencial de espécies como uma

ferramenta útil no tratamento de espécies raras com dados extremamente escassos, as quais

podem ser também as que mais precisam de ações de conservação. No primeiro experimento,

constatamos que modelos com o Limiar Mínimo podem produzir taxas de omissão menores,

tendo, então, seu uso justificado para modelagens com poucos pontos. Adicionalmente, o

Maxent com valor de RM igual a um obteve a melhor acurácia em relação às medidas de

desempenho utilizadas.

No segundo experimento, nós constatamos que a melhor metodologia para poucos

dados irá depender da finalidade do modelo. Em inventários deve-se utilizar o Somatório de

diferentes metodologias, pois esse procedimento minimiza as taxas de omissão. No

estabelecimento de áreas prioritárias para a conservação deve-se utilizar a Intersecção de

modelos, porque isso reduz as taxas de sobreprevisão. Na avaliação do

status

de conservação

de uma espécie deve ser utilizado o método que mais se aproxima do tamanho da distribuição

real das espécies ou o método de melhor desempenho geral, sendo que a Intersecção de

modelos se sobressai nesses critérios. No entanto, caso haja limitação de tempo e dinheiro a

Distância Euclidiana parece ser a melhor opção, mas o Maxent Espacial apresenta maior

facilidade prática (aplicativo

free

, amplamente usado) e também pode ser indicado, uma vez

que espécies deficientes em dados provavelmente terão distribuições relativamente pequenas.

Entretanto, é importante ressaltar que nossos experimentos de raridade simulada foram

feitos com poucas espécies, e suas respectivas dez amostras para cada número de pontos de

ocorrência, o que pode o tornar limitado em relação ao número de réplicas e

conseqüentemente às extrapolações possíveis. A variação interespecífica dos modelos do

experimento I também merece atenção e futuros trabalhos devem avaliar a autocorrelação

filogenética como um fator potencial de explicação. Adicionalmente, trabalhos que

considerem a autocorrelação espacial na escolha de amostras por aleatorização, bem como o

tendenciamento de coletas de registros de ocorrência, poderão trazer elucidações importantes.

Por outro lado, mesmo com as limitações e erros associados a esses modelos, se

somarmos aos mesmos as correções possíveis derivadas do conhecimento de características

ecológicas de cada espécie e de suas respectivas restrições biogeográficas, nós acreditamos

que esses modelos podem e devem ser utilizados para o planejamento de ações de

conservação para espécies com dados escassos. Essas ações podem partir do simples

direcionamento de inventários até avaliações mais complexas de perda de habitat e de ameaça

de extinção.

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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7. ANEXOS

Anexo 1. Distribuição potencial utilizada como modelo controle de cada espécie e registros de

ocorrência para Chiasmocleis albopunctata (A), Dendropsophus elianeae (B), Hypsiboas goianus (C),

Hypsiboas lundii (D) e Physalaemus cuvieri (E).

Anexo 2. Valores médios da área total predita (células) e intervalos de confiança (±95%) obtidos a

partir da interação significativa entre espécie e número de pontos (Wald

=77,946, p<0,001).

2 3 4 5 6

Número de pontos de ocorrência

100000

200000

300000

400000

500000

600000

700000

800000

Área total predita

Chiasmocleis albopunctata

Dendropsophus elianeae

Hypsiboas goianus

Hypsiboas lundii

Physalaemus cuvieri

CAPÍTULO 3

CRISE DE BIODIVERSIDADE: UTILIZANDO A MODELAGEM DE

DISTRIBUIÇÃO POTENCIAL DE ESPÉCIE PARA ESTABELECER PRIORIDADES

DE CONSERVAÇÃO

1. INTRODUÇÃO

A perda de qualidade e destruição de habitat é claramente a principal ameaça à

biodiversidade terrestre, sendo concentrada nas regiões tropicais, onde a biodiversidade é

máxima (Brooks et al. 2002; Gallant et al. 2007). Declínios nas populações de anfíbios, por

exemplo, têm sido documentados a partir da década de 1980 em várias partes do mundo

(Silvano & Segalla 2005). No entanto, Houlahan (2000) defende que diversas populações de

anfíbios começaram a declinar a partir da década de 60, muitos anos antes dos herpetologistas

escutarem o alarme.

Atualmente, as taxas de extinção de anfíbios podem ser quase 200 vezes maiores que

as taxas de extinção de fundo para anfíbios (McCallum 2007), que podem ser definidas como

as extinções que normalmente ocorrem devido a mudanças ambientais graduais, a novas

interações competitivas estabelecidas e a calamidades ocasionais (Brook et al. 2008). Esse

valor supera até mesmo as taxas de outras extinções em massa pelas quais os anfíbios

passaram (McCallum 2007). Dessa forma, alguns autores advertem que a conservação dos

anfíbios atingiu um nível que requer atenção imediata e talvez nós tenhamos pouco tempo

para frear uma extinção em massa potencial (McCallum 2007; Wake & Vredenburg 2008).

A crise atual de conservação dos anfíbios é intrigante porque eles são sobreviventes

que superaram as últimas quatro extinções em massa (Wake & Vredenburg 2008). Assim,

outros fatores, além da perda de habitat, têm sido estudados para tentar explicar os declínios

globais de anfíbios como as doenças infecciosas (Kriger & Hero 2007), a contaminação por

pesticidas, as mudanças climáticas (Pounds 2001), o aumento nos níveis de radiação

ultravioleta (Blaustein & Kiesecker 2002) e as espécies invasoras (Ficetola et al. 2007). Esses

fatores também podem agir em sinergia com a perda de habitat, potencializando o risco para a

persistência de muitas espécies de anfíbios (Blaustein & Kiesecker 2002).

Apesar dos diversos declínios de anfíbios já documentados, há ainda um tempo de

atraso preocupante entre perda de habitat e perda de espécies (Brooks et al. 1999). Dessa

forma, nas taxas atuais de destruição de habitat, o pico de extinção pode não ter sido

alcançado e ainda pode levar algumas décadas. Assim, a perda e a modificação de habitat

As referências bibliográficas desse capítulo seguem as regras da revista Biodiversity and Conservation

podem representar problemas muito maiores do que os já relatados até agora (Gallant et al.

2007). Nesse sentido, com intuito de evitar esta perda de espécies, decisões de conservação

devem ser tomadas, mesmo antes de serem conhecidos todos os fatos que ameaçam as

espécies (Soule 1985).

Um dos principais obstáculos para a conservação da biodiversidade tropical são as

informações insuficientes para a determinação de alvos de esforços conservacionistas (Loyola

et al. 2007). Eterovick et al. (2005) cita diversos fatores que contribuem para o

desconhecimento sobre declínios de populações: o pouco conhecimento sobre a biologia das

espécies, a realização de amostragens desiguais entre regiões, a escassez de estudos a longo

prazo, a existência de um grande número de observações não publicadas e o fato de que dados

de campo têm sido freqüentemente coletados objetivando-se espécies selecionadas (em

oposição a inventários exaustivos).

Foi justamente este quadro de desconhecimento associado à crise de conservação de

espécies que nos mostrou a primeira avaliação global dos anfíbios (IUCN Species Survival

Commission 2004). Esta avaliação constatou que os anfíbios estão mais ameaçados e estão

declinando mais rápido que pássaros e mamíferos. Nesta avaliação, 427 espécies de anfíbios

(7,4%) foram listadas como criticamente em perigo, a categoria da IUCN de maior ameaça,

podendo-se comparar com 179 aves (1,8%) e 184 mamíferos (3,8%) enquadrados na mesma

categoria. Nas regiões neotropicais, 35% das espécies de anuros são classificadas como

ameaçadas. O Brasil é o país com a maior diversidade de anfíbios e com o maior número de

endemismos, sendo também o quarto em número de espécies de anfíbios ameaçadas (IUCN et

al. 2008). Desse modo, o Brasil está entre os países com maior responsabilidade na proteção

de anfíbios ameaçados no mundo (IUCN, NatureServe & Conservation International 2008).

Além disso, o GAA adverte que esse nível de ameaça ainda deve estar subestimado,

uma vez que 1294 espécies (22,5%) são pouco conhecidas, sendo classificadas como dados

insuficientes (DD) e, portanto, nenhuma avaliação do risco de extinção é feita (Stuart et al.

2004). Isso é especialmente visível para o Brasil, pois os pesquisadores preferiram tomar uma

atitude com caráter mais evidenciário, diferentemente das avaliações dos outros países

(IUCN, NatureServe, & Conservation International 2008). Na categoria DD estão 33 espécies

(23,7%) de anfíbios anuros do Cerrado, os quais representam 46,8% (22 espécies) dos anuros

endêmicos deste bioma. A falta do conhecimento da distribuição e abundância dessas espécies

dificulta a avaliação do status de conservação real dos anfíbios e sugere que o apoio a

programas que enfocam o estudo da taxonomia e da

distribuição dessas espécies seja uma

prioridade (Pimenta et al. 2005; Stuart et al. 2005), especialmente em regiões onde poucos

dados detalhados estão disponíveis (Young et al. 2001) como o Cerrado.

Dessa forma, trabalhos sobre a distribuição das espécies são essenciais, pois podem

permitir uma avaliação simplificada do

status

de conservação das mesmas de acordo com

critérios das listas de espécies ameaçadas. Por exemplo, a lista de espécies ameaçadas da

IUCN utiliza essa informação nos critérios A e B. Essa lista fornece informações importantes

status

de conservação de plantas e animais e, apesar de várias limitações, tem se tornado

uma ferramenta poderosa para planos de conservação, manejo, monitoramento e tomada de

decisões (Lamoreux et al. 2003; Rodrigues et al. 2006).

A IUCN enquadra as espécies em categorias de risco de extinção, estabelecendo

prioridades de conservação utilizando-se de regras quantitativas simples, as quais são

baseadas no tamanho das populações e suas respectivas taxas de declínio/flutuações, bem

como nas áreas de ocorrência das espécies e as reduções nas mesmas (Akcakaya et al. 2006).

Assim, as categorias de ameaça seguem critérios e a extinção é vista como uma probabilidade

(Figura 1). Segundo a IUCN (2007), um táxon é considerado extinto (EX) quando não restam

quaisquer dúvidas de que o último indivíduo morreu. Considera-se que um táxon está extinto

na natureza (EW) quando este apenas sobrevive em cultivo, cativeiro ou fora da sua

distribuição original. Espécies são classificadas como vulneráveis (VU), em perigo (EN) ou

criticamente em perigo (CR), que são as categorias das espécies ameaçadas, quando foram

avaliadas sob os critérios e se acredita que estão enfrentando um risco alto à extremamente

alto de se extinguirem na natureza. Coloca-se uma espécie na categoria de quase ameaçada

(NT) quando a espécie ainda não alcançou os limites de ameaça dos critérios, mas está

próxima de ser considerada ameaçada em um futuro próximo. A categoria pouco preocupante

(LC) é destinada para as espécies que não são consideradas ameaçadas de extinção, as quais

geralmente são as espécies abundantes e de ampla ocorrência. Um táxon é enquadrado na

categoria de dados insuficientes (DD) quando a informação existente é inadequada para se

fazer uma avaliação direta ou indireta do risco de extinção da espécie, baseando-se em sua

distribuição ou status populacional (IUCN Categories & Criteria 2001; Rodrigues et al. 2006).

No entanto, é importante ressaltar que a IUCN não encoraja o uso liberal da categoria

DD, pois sugere que um táxon pouco conhecido pode ser colocado em uma das categorias de

ameaça, baseando-se em informações de sua perda de habitat e/ou outras causas. Além disso,

a listagem de uma espécie na categoria de não avaliado ou de dado insuficiente significa que

nenhuma avaliação do seu risco de extinção foi feito (Rodrigues et al. 2006). Assim, até que

uma avaliação seja feita, os táxons listados nestas categorias não devem ser tratados como se

não estivessem ameaçados. É apropriado que seja dado o mesmo grau de atenção dos

taxa

ameaçados para os taxa com dados insuficientes, pelo menos até que seu

status

conservação possa ser avaliado (IUCN Categories & Criteria 2001). Porém, programas para a

pesquisa de espécies ameaçadas de extinção são bastante comuns, mas programas para

espécies DD são raros, contradizendo as recomendações da IUCN.

Figura 1. Estrutura das Categorias de Ameaça da IUCN (Adaptado de IUCN Categories & Criteria

2001)

A IUCN ressalta ainda que a ausência de dados de elevada qualidade não deve deter a

tentativa de aplicar os critérios e, nesse sentido, métodos que envolvem estimação, inferências

e projeções são enfatizados como sendo aceitáveis no estabelecimento dos critérios de

ameaça. Inferências e projeções podem ser baseadas na extrapolação de ameaças atuais ou

potenciais no futuro ou em fatores relacionados com a abundância da população ou

distribuição, desde que estas estimativas possam ser razoavelmente suportadas e especificadas

(IUCN Categories & Criteria 2001). A idéia de estimativa e/ou inferência de redução de

tamanho populacional (critério A) e diminuição da área geográfica de ocorrência das espécies

(critério B) está bem clara na explicação dos critérios utilizados pela IUCN para avaliar as

espécies quanto ao nível de ameaça, sendo que tais fatos podem ser baseados no declínio da

área de ocupação da espécie (IUCN Categories & Criteria 2001).

Um dos poucos trabalhos que propõe uma metodologia de avaliação do status de

conservação de espécies DD é o de Good et al. (2006). Esses autores fizeram uma estimativa

do status de conservação de plantas do gênero Coleeae (Bignoniaceae) de Madagascar através

do cálculo da extensão de ocorrência das espécies a partir dos pontos de ocorrência

conhecidos e a área de ocupação foi estimada como sendo a área remanescente de vegetação

dentro do polígono mínimo convexo. O declínio futuro predito na área de ocupação de uma

espécie foi calculado como sendo a área de ocupação fora das áreas protegidas dividida pela

área de ocupação total, assumindo, então, que toda a área fora das Unidades de Conservação

seria degradada em um futuro próximo.

Os autores verificaram ainda a quantidade de coletas feitas nas regiões da ocorrência

das espécies raras (em um raio de 5000km

) com o objetivo de constatar se tais espécies eram

realmente raras ou havia falta de coletas. Seguindo estes pressupostos, eles encontraram que

54% (34 espécies) das espécies de Coleeae estão ameaçadas de extinção, sendo que nove

eram classificadas como DD. Este método, no entanto, tende a superestimar o

status

ameaça para as espécies DD, uma vez que a extensão de ocorrência destas espécies pode ser

maior do que a conhecida, pois pode haver adequabilidade de habitat até mesmo em

localidades distantes dos pontos de ocorrência.

A proposta de Good et al. (2006), entretanto, não deixa de ser válida se pensarmos no

princípio da precaução. O princípio da precaução é base das leis e das práticas relacionadas à

preservação do meio ambiente no Brasil e em outros países. Precaução é o substantivo do

verbo “precaver”, o qual significa “tomar cuidado antes” (Machado 2007). A idéia inovadora

desse princípio é que a falta de plena certeza científica não deve ser usada como razão para

postergar medidas para evitar ou minimizar ameaças à biodiversidade (Ministério do Meio

Ambiente 2000) e, portanto, em caso de dúvida ou incerteza, também devemos agir

prevenindo (Machado 2007).

Assim, no mundo da precaução há uma dupla fonte de incerteza que são o perigo ele

mesmo considerado e ausência de conhecimentos científicos sobre o perigo, sendo que a

precaução visa a gerir a espera de informação (Machado 2007). É importante ressaltarmos que

postergar significa adiar, não fazer agora, esperar acontecer (Machado 2007). Essa é

justamente a atitude que estamos tomando em relação às espécies classificadas como DD pela

IUCN. Alega-se que não temos dados suficientes para nem ao menos estimar a situação de

conservação destas espécies e, assim, muitas espécies podem simplesmente não suportar a

nossa demora em agir.

A busca de como avaliar a situação de conservação das espécies que se encaixam na

categoria DD da IUCN recai no uso de técnicas de modelagem para estimar a área de

distribuição potencial destas espécies, pois a modelagem é capaz de extrapolar e produzir,

mesmo a partir de poucos registros de ocorrência, mapas de distribuição potencial para as

espécies (Guisan & Thuiller 2005; Pearson et al. 2007; Rodriguez et al. 2007). Além do mais,

a distribuição e riqueza de anfíbios estão bastante associadas às características ambientais

(Buckley & Jetz 2007), suportando a utilização desses mapas para avaliar o

status

conservação dessas espécies por meio de estimativas de perda de habitat, a qual, por sua vez,

é uma variável capaz de predizer o risco de extinção de anfíbios (Sodhi et al. 2008).

Considerando-se o contexto atual de acelerada perda de biodiversidade, associada ao

pouco conhecimento sobre diversas espécies, a modelagem pode nos auxiliar de forma

imediata na tomada de decisões de conservação. Dessa forma, o presente trabalho propõe a

utilização de todo o conhecimento que dispomos atualmente, ainda que seja escasso, para

avaliar o

status

de conservação dos anuros endêmicos do Cerrado que pertencem à categoria

de espécies com dados insuficientes (DD) da lista de espécies ameaçadas da IUCN.

Assim, baseando-se nos modelos gerados pela modelagem de distribuição potencial de

espécies, nós fizemos um conjunto de produtos diretamente ligados a propostas de

conservação de anfíbios: (i) Identificação de áreas prioritárias para a realização de inventários

da fauna de anfíbios com ênfase em aumentar a informação e possibilitar a validação dos

modelos de distribuição das espécies raras; (ii) determinação das proporções das distribuições

preditas para as espécies raras que estão em áreas atualmente protegidas no Cerrado e em

áreas prioritárias estabelecidas para conservação; (iii) re-classificação das espécies DD em

relação às categorias de ameaças utilizando mapas de distribuição potencial, um mapa de

remanescentes de Cerrado e de acordo com os critérios da IUCN.

2. METODOLOGIA

2.1 Área de estudo

Como a maioria das decisões e planos de conservação deve obedecer às fronteiras

nacionais, as ecorregiões representam a maior unidade operacional em que as decisões podem

ser tomadas e executadas (Olson et al. 2001; Loyola et al. 2007). O Cerrado é uma das

ecorregiões definidas por Olson et al. (2001) e, como a finalidade do presente estudo é a

conservação de espécies, nós enfocamos apenas nesta ecorregião com o intuito de que o

conhecimento aqui gerado seja mais facilmente aplicado em ações de conservação

direcionadas a esse bioma (Anexo 1).

O Cerrado é um dos

hotspots

para a conservação da biodiversidade mundial, uma vez

que possui elevados endemismos (44% de plantas, 28% de anfíbios e 17% de répteis) e restam

menos de 22% da vegetação primária (Myers et al. 2000; Colli et al. 2002; Mittermeier et al.

2004). Entretanto, apesar de sua elevada biodiversidade, apenas 5,5% deste bioma está

legalmente protegido (Mittermeier et al. 2004) e há estimativas de que o Cerrado poderá ser

totalmente destruído no ano de 2030, caso as tendências de ocupação agrícola continuem

causando uma perda anual de 2,2 milhões de hectares de áreas nativas (Machado et al. 2004)

Durante as últimas quatro décadas, após a construção de Brasília e rodovias

associadas, o Cerrado se tornou a principal fonte brasileira de produção de soja (40%) e

pecuária, sendo ainda um significante produtor de arroz, milho e algodão (Klink & Moreira

2002), apresentando também um grande potencial para a produção de cana de açúcar

(Machado et al. 2004). A alteração de ecossistemas naturais para a agricultura constitui a

principal causa de fragmentação e perda de habitat no mundo e a conversão de terras deve

aumentar bruscamente ao longo dos próximos 50 anos, com aproximadamente um bilhão de

hectares de vegetação nativa sendo convertidas, incluindo mais de um terço dos

remanescentes de florestas tropicais e temperadas, savanas e campos (Tilman et al. 2001).

Considerando-se as conjunturas político-econômicas brasileiras, a conversão de

remanescentes de Cerrado em áreas de plantio de soja, cana-de-açúcar e criação de gado

também tende a aumentar, provavelmente confirmando este cenário alarmante de perda de

habitat.

2.2 Dados de ocorrência e espécies utilizadas

Os pontos de ocorrência das espécies de anfíbios anuros endêmicas do Cerrado foram

obtidos através de revisão bibliográfica extensiva e de sites especializados (IUCN 2007; Frost

2007; CRIA 2007). Devido à dificuldade de aceso a alguns trabalhos antigos, as citações das

localidades de espécimes utilizados por artigos que descreviam novas espécies do mesmo

gênero também foram consideradas. Quando havia somente a localidade de ocorrência da

espécie, as coordenadas geográficas (longitude/latitude) foram obtidas através do site da

Alexandria Digital Library (http://www.alexandria.ucsb.edu/) e do Google Earth com a

extensão do IBGE. Além disso, as espécies DD do Cerrado possuem apenas de um a seis

pontos de ocorrências conhecidos e devido a esta escassez de dados, dois pontos distintos na

resolução de 21,0406km

(tamanho das células das variáveis ambientais utilizadas - 0,0417

grau) foram considerados como independentes, ainda que ocorressem em uma mesma grande

área como a Serra do Cipó (Anexo 2).

Nós consultamos a lista vermelha da IUCN para obtermos a listagem de espécies de

anfíbios classificados como Dados Insuficientes (DD) pela mesma. Com esta listagem em

mãos, nos selecionamos as espécies DD que são endêmicas do Cerrado segundo Bastos

(2007). Nós encontramos 15 espécies de anuros endêmicos do Cerrado que possuíam pelo

menos dois registros de ocorrência (Tabela 1).

2.3 Informações de história natural

Dendropsophus araguaya

D. araguaya

é uma espécie que ocorre em vegetação rasteira, a 700m de altitude em

áreas abertas (IUCN 2007). O macho tem em média 19,8mm (Napoli & Caramaschi 1998) e

reproduz em lagos permanentes ou temporários (IUCN 2007).

Hypsiboas buriti

H. buriti

ocorre em vegetação baixa, a 500m de altitude em áreas abertas (Brandão &

Araujo 2001; IUCN 2007). A reprodução ocorre em lagos temporários e permanentes (IUCN

2007).

Phyllomedusa centralis

P. centralis

provavelmente apresenta hábito arbustivo/arborícola, o macho tem em

média 42 mm (Diniz-Filho et al. 2004), ocorre a 800m de altitude e se reproduz em riachos

pequenos (IUCN 2007).

Phyllomedusa oreades

É uma espécie recentemente descrita (Brandão 2002) de hábito noturno e ocorre em

áreas de cerrado aberto e campo rupestre, acima de 900m de altitude (Brandão 2002; Diniz-

Filho et al. 2006). Os machos têm em média 36,48mm e utilizam arbustos e gramíneas como

sítios de vocalização em alturas de 20 até 150cm (Brandão 2002; Diniz et al. 2006). Essa

espécie provavelmente se reproduz em pequenos riachos e os girinos se desenvolvem em

regiões de remansos dentro desses riachos (Brandão 2002; Diniz-Filho et al. 2006; IUCN

2007).

Phyllomedusa megacephala

É uma espécie redescrita recentemente (Caramaschi 2006), de hábito

herbáceo/arbustivo e comum por certos períodos de tempo na Serra do Cipó (Eterovick &

Sazima 2004). Os machos têm em média 39,6mm e as fêmeas 43,7mm (Caramaschi 2006),

têm hábito noturno, reproduzem-se em riachos temporários, as desovas contêm até 40 ovos e

desenvolvimento larvário dura de três a quatro meses (Eterovick & Sazima 2004).

Scinax canastrensis

É uma espécie de hábito arborícola/arbustiva, é pouco comum e está presumivelmente

ameaçada (BIODIVERSITAS 1995; Araujo et al. 2007). Os machos têm 29,66mm e a

reprodução ocorre em riachos permanentes (Araujo et al. 2007; IUCN 2007).

S. canastrensis

ocorre no Parque Nacional Serra da Canastra e no Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus

acima de 800m (IUCN 2007).

S. canastrensis

ocorre em mata de galeria e a maior parte dos

anfíbios especialistas de hábitat do Cerrado ocorre nesse tipo de fitofisionomia (Brandão &

Araujo 2001).

Scinax curicica

S. curicica

foi descrita recentemente (Pugliese et al. 2004), tem hábito

terrestre/arbustivo, os machos têm 27,4mm e as fêmeas 30,4mm, ocorre associada a campo

rupestre e dentro de bromélias (Pugliese et al. 2004), acima de 1280m de altitude (Leite et al.

2006). Essa espécie tem hábito noturno, se reproduz em riachos e lagos temporário e a desova

tem 400 ovos (Eterovick & Sazima 2004).

Scinax maracaya

S. maracaya

ocorre em vegetação baixa, acima de 900m de altitude e foi considerada

presumivelmente ameaçada (BIODIVERSITAS 1995; IUCN 2007). Os machos têm em

média 26,86mm e se reproduzem em lagoas e pequenos lagos (Diniz-Filho et al. 2004; IUCN

2007).

Allobates goianus

A. goianus

tem hábito terrestre, os machos tem em média 16,75mm e vocalizam em

serrapilheiras de matas de galeria a 1500m de altitude (Diniz-Filho et al. 2004; Haddad &

Prado 2005; UCN 2007). Essa espécie possui hábito diurno e, como outras espécies do

gênero, a desova deve ser depositada em poças na própria serrapilheira e os girinos são

carregados pelos adultos até os corpos d’água nos quais irão completar seu desenvolvimento

(Haddad & Prado 2005; Diniz-Filho et al. 2006).

Chiasmocleis centralis

C. centralis

deve apresentar reprodução explosiva, machos que vocalizam em corpos

d’água temporários e hábito fossorial ou semi-fossorial (Diniz-Filho et al. 2006; Van Sluys et

al. 2006). Os machos têm em média 23,6mm e as fêmeas 24,4mm e ocorrem em altitudes

entre 200 e 400m (Caramaschi & Cruz 1997; Diniz-Filho et al. 2004; IUCN 2007).

Crossodactylus bokermanni

É uma espécie de hábito terrestre e diurno, os machos têm de 20-27mm e vocalizam

em áreas de campo rupestre, próximos a riachos permanentes (Eterovick & Sazima 2004;

Machado et al. 1998). Os girinos também são diurnos e desenvolvimento larvário é longo,

podendo durar seis meses ou mais (Eterovick & Sazima 2004).

C. bokermanni

é rara e foi

considerada ameaçada em Minas Gerais segundo critérios de perda de hábitat e área de

distribuição restrita, existindo também tendência de declínio populacional (Fonseca et al.

1994; IUCN 2007).

Leptodactylus camaquara

É uma espécie predominantemente diurna, ocorre acima de 1200m, os machos

atingem 32 mm, as fêmeas alcançam 38 mm e a reprodução ocorre em áreas brejosas

(Eterovick & Sazima 2004; IUCN 2007). A desova ocorre na época chuvosa e é depositada

em ninhos de espuma (Eterovick & Sazima 2004).

L. camaquara

é comum na Serra do Cipó

(Eterovick & Sazima 2004), mas foi considerada presumivelmente ameaçada em Minas

Gerais (BIODIVERSITAS 1995).

Odontophrynus salvatori

Segundo a IUCN (2007),

O. salvatori

é uma espécie comum, mas que não se adapta

bem à distúrbios e ocorre acima de 800m de altitude. A reprodução ocorre durante a estação

chuvosa e as desovas e o desenvolvimento de girinos ocorrem em ambientes lênticos ou

lóticos associados a matas de galeria (Diniz-Filho, Bini, Silveira, Ferreira, da Silva Jr, Bastos,

Angelini, Santos, & Brandão 2006).

Physalaemus evangelistai

É uma espécie rara na Serra do Cipó que parece não se adaptar bem a distúrbios e foi

considerada como presumivelmente ameaçada em Minas Gerais (BIODIVERSITAS 1995;

Eterovick & Sazima 2004; IUCN 2007). Os machos têm 21,5 mm e as fêmeas 22 mm e se

reproduzem em poças e brejos temporários (Diniz-Filho et al. 2004; Eterovick & Sazima

2004).

P. evangelistai

ocorre em altitude superior a 800m, tem hábito noturno, desovas com

cerca de 100 ovos e desenvolvimento larval com duração de um mês (Eterovick & Sazima

2004; Canelas & Bertoluci 2007; IUCN 2007).

Proceratophrys cururu

É uma espécie de hábito terrestre/fossorial, noturno e localmente comum na Serra do

Cipó (Eterovick & Sazima 2004). Os machos atingem 43 mm e as fêmeas 54 mm, ocorrem

em riachos permanentes e temporários, em localidades acima de 800m (Eterovick & Sazima

2004; IUCN 2007). O desenvolvimento larvário dura de 3 a 4 meses (Eterovick & Sazima

2004).

2.4 Variáveis ambientais

As variáveis climáticas utilizadas na modelagem da distribuição potencial das espécies

foram: temperatura média anual, sazonalidade da temperatura (coeficiente de variação),

temperatura média do trimestre mais seco do ano, precipitação anual, sazonalidade da

precipitação (coeficiente de variação), precipitação no trimestre mais quente, as quais foram

retiradas do WORLDCLIM (http://www.worldclim.org) e cortadas para a América do Sul.

Foram utilizadas também duas variáveis topográficas, altitude e inclinação, retiradas do

modelo global Hydro-1K de elevação digital (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/). Todas

as variáveis climáticas e topográficas utilizadas têm resolução de 2,5 minutos (

≈

0,0417

graus). Informações de cobertura vegetal não foram utilizadas na modelagem, pois o intuito,

neste primeiro momento, foi modelar a distribuição histórica potencial das espécies.

Tabela 1. Lista de espécies de anuros do Cerrado que são classificadas na categoria de dados

insuficientes (DD) da Lista Vermelha da IUCN, endemismo, data de descrição, Estados brasileiros em

que ocorrem, família e número de pontos de ocorrência.

Espécie Descrição Estado Família

Número de

pontos

Dendropsophus araguaya

(Napoli &

Caramaschi, 1998)

MT/ GO Hylidae 2

Hypsiboas buriti

(Caramaschi &

Cruz, 1999)

MG/DF Hylidae 2

Phyllomedusa centralis

Bokermann, 1965

MT Hylidae 3

Phyllomedusa oreades

Brandão, 2002

GO/ DF Hylidae 6

Phyllomedusa megacephala

(Miranda-Ribeiro,

1926)

MG Hylidae 2

Scinax canastrensis

(Cardoso &

Haddad, 1982)

MG Hylidae 4

Scinax curicica

Pugliese, Pombal &

Sazima, 2004

MG Hylidae 5

Scinax maracaya

(Cardoso & Sazima,

1980)

MG Hylidae 4

Allobates goianus

(Bokermann, 1975)

GO Aromobatidae 2

Chiasmocleis centralis

Bokermann, 1952

GO Microhylidae 2

Crossodactylus bokermanni

Caramaschi &

Sazima, 1985

Hylodidae

Leptodactylus camaquara

Sazima &

Bokermann, 1978

MG Leptodactylidae

Odontophrynus salvatori

Caramaschi, 1996

GO/ DF

Cycloramphidae

Proceratophrys cururu

Eterovick &

Sazima, 1998

Cycloramphidae

Physalaemus evangelistai

Bokermann, 1967

Leiuperidae

2.5 Métodos de modelagem utilizados

Na escolha da melhor metodologia de modelagem, o tomador de decisões de

conservação deve decidir que tipo de erro será mais caro para os seus objetivos. Dessa forma,

é essencial que o planejador avalie as implicações dos erros de falsos positivos e falsos

negativos para o seu cenário específico de conservação antes mesmo de começar o processo

de modelagem (Loiselle et al. 2003). Essa etapa inicial foi feita através dos experimentos que

realizamos no capítulo 2, com os quais foi possível determinarmos as melhores metodologias

de acordo com os interesses do pesquisador (inventário, áreas prioritárias e avaliação de

status

de conservação). Assim, nesse trabalho nós utilizamos um conjunto de metodologias de

modelagem, sendo cada uma a mais adequada para uma ação de conservação específica.

Dessa forma, esse estudo é uma aplicação direta do conhecimento produzido no capítulo 2.

Como nosso conhecimento sobre a distribuição da maioria dos anfíbios brasileiros

ainda é muito escasso, uma primeira ação de conservação de extrema importância é a

realização de inventários (Eterovick et al. 2005). Na realização de inventários, nós devemos

objetivar a redução de erros de omissão (falsos negativos), pois queremos identificar todas as

áreas potenciais para a ocorrência de uma determinada espécie. Desse modo, nós fizemos o

Somatório (melhor metodologia em relação à taxa de omissão) dos modelos gerados por meio

de Distância Euclidiana e do Maxent Espacial para cada espécie estudada, identificando as

áreas prioritárias para inventários individuais (visando cada táxon separadamente).

Outra ação de conservação importante é a identificação de regiões que requerem

atenção especial e que são potenciais para a localização de unidades de conservação com o

intuito de proteger a biodiversidade (McKnight et al. 2007). Nesse caso, uma solução

prudente é o uso de metodologias que minimizem os erros de sobreprevisão (falsos positivos),

pois há o risco de que os conservacionistas criem Unidades de Conservação que na verdade

não abrigam as espécies alvo (Loiselle et al. 2003). Então, o uso da Intersecção de modelos

(Araujo & New 2006) é o método mais adequado de acordo com os nossos resultados

anteriores (Experimento II, capítulo 2). Portanto, na identificação de áreas prioritárias para a

conservação de espécies nós utilizamos a Intersecção entre os modelos feitos com Distância

Euclidiana e Maxent Espacial para cada espécie estudada.

Adicionalmente, com o intuito de avaliar o

status

de conservação de uma espécie, são

necessárias estimativas eficientes do tamanho da distribuição. Essa variável geralmente é

mensurada através das variáveis operacionais de extensão de ocorrência e área de ocupação,

sendo utilizada na avaliação de declínios populacionais e risco de extinção (IUCN Categories

& Criteria 2001). No capítulo anterior nós constatamos que a Intersecção de modelos é a

metodologia que gera tamanhos de distribuição mais próximos da área de ocorrência real de

uma espécie. Desse modo, nós utilizamos essa metodologia para estimar o tamanho da

distribuição dos anfíbios DD do Cerrado, bem como para calcular a perda de habitat, para

avaliar o risco de extinção e para realizar a análise de lacunas. Esse método ainda foi utilizado

para a determinação de áreas prioritárias para inventários, quando consideradas as 15 espécies

estudadas em conjunto.

2.6 Avaliação do status de conservação

Após a modelagem foi utilizado o programa ArcView-Gis 3.2 para sobrepor e cortar a

distribuição histórica obtida com os remanescentes de vegetação nativa no Cerrado (Mapa

base construído através de imagens MODIS com resolução de 250m de agosto de 2004

disponível em

http://www.conservation.org.br/downloads/rmachado/remanescentes_cerrado.zip), estimando-

se, assim, a distribuição atual das espécies no Cerrado.

A área atual de ocorrência de cada espécie ainda foi sobreposta com as localizações de

Unidades de Conservação do Cerrado (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007),

permitindo a realização de análises de lacunas para as espécies de anfíbios com dados

insuficientes do Cerrado. Também utilizamos as áreas prioritárias de importância biológica

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007) para discutir a distribuição de cada espécie.

Dados de quantidade de inventários de anfíbios no Cerrado (Cavalcanti & Joly 2002) (Anexo

3) foram utilizados para identificar áreas prioritárias para a realização de inventários,

considerando as 15 espécies em conjunto.

Realizamos, então, uma avaliação preliminar do estado de conservação de espécies

com dados insuficientes. Essa avaliação objetivou o melhor enquadramento destas espécies

nas categorias de ameaça da IUCN de acordo com a proporção da extensão de ocorrência

histórica da espécie que já foi perdida nos últimos dez anos. A extensão de ocorrência é

definida como a área contida dentro da menor fronteira contínua que pode ser desenhada

abrangendo todos os sítios conhecidos, inferidos ou projetados para a ocorrência de um táxon

(IUCN Categories & Criteria 2001).

Assim, modelando a distribuição histórica e atual das espécies nos pudemos inferir

uma determinada taxa de perda de habitat para cada espécie, a qual foi utilizada para gerar

uma suspeita de redução populacional. Dessa forma, nos avaliamos o

status

de conservação

das espécies de acordo com o critério A2c, que é definido da seguinte forma: uma redução

observada, estimada, inferida ou suspeita do tamanho populacional durante os últimos dez

anos ou três gerações, qualquer que seja o período mais longo, sendo que a redução ou suas

causas podem não ter cessado, ou podem não ser compreendidas ou podem não ser

reversíveis, baseando-se em um declínio na área de ocupação, extensão de ocorrência ou

qualidade de habitat (IUCN Categories & Criteria 2001).

Nosso método de avaliação está de acordo com o que é indicado pela IUCN, uma vez

que ela permite a utilização de modelos de adequabilidade de habitat para estimar a área de

ocupação ou extensão de ocorrência de uma espécie (IUCN standards and petitions working

group 2008). Adicionalmente, há a sugestão de utilização dos mapas que estiverem

disponíveis para pontos diferentes no tempo com o intuito de estimar taxas de perda de

habitat. Isso é exatamente o quê estamos propondo em nossa metodologia de avaliação. No

entanto, há também a advertência de que a aplicação de mapas modelados deve vir

acompanhada de avaliações que identifiquem se a metodologia utilizada tende a sub ou

sobreestimar a área de ocupação da espécie estudada. Em relação a essa recomendação, o

nosso método pode sobreestimar a área de ocupação de espécies de distribuição muito restrita

e, portanto, nossa metodologia tem um caráter conservador quanto às estimativas de risco de

extinção.

Ainda que o modelo sobre-estime a área predita, se há uma redução na área mapeada

para a ocorrência de uma espécie, a população dessa espécie provavelmente estará declinando

pelo menos nesta taxa de perda de habitat (IUCN standards and petitions working group

2008). Essa é uma generalização robusta porque mesmo a perda de habitat não ocupado

poderá reduzir a viabilidade de uma população (IUCN standards and petitions working group

2008). Isso ocorre porque a disponibilidade de habitat adequado não garante a certeza de

ocorrência da espécie, mas a falta de habitat certamente estará relacionada com a ausência da

espécie (Gallant et al 2007). Dessa forma, nossa estimativa de risco de extinção por meio da

perda de habitat é bastante válida e justificável.

Entretanto, nós temos apenas dois momentos para estimar a taxa de perda de habitat:

1) anterior à ocupação intensiva do Cerrado (Década de 60); 2) em 2004 com a quantidade de

vegetação nativa remanescente. Assim, devido à limitação de dados, nós novamente tivemos

que tomar uma atitude conservadora e consideramos a taxa de perda de habitat como sendo

linear. Nós calculamos a perda de habitat através da quantidade de células da distribuição

histórica predita para cada espécie que não ocorre em remanescentes de Cerrado. Essa

quantidade foi dividida por quatro para que obtivéssemos a quantidade de células perdidas,

aproximadamente, a cada dez anos, assumindo, conservadoramente, uma taxa de perda linear

na cobertura vegetal em relação ao tempo.

Dessa forma, estimamos o tamanho da distribuição da espécie há dez anos

(distribuição histórica menos a quantidade de células perdidas em 30 anos) e calculamos qual

a porcentagem de perda de habitat nos últimos dez anos. Porém, sabe-se que a agricultura

geralmente é a motivação para a conversão de paisagens nativas e no século XX a expansão

das atividades agrícolas na América Latina se tornou exponencial (Gallant et al. 2007).

Acredita-se também que as taxas de perda de habitat ainda estão em aceleração no século XXI

(Gallant et al. 2007), o que exalta o caráter conservador da metodologia empregada em nosso

estudo.

Adicionalmente, diversos trabalhos citam que ter a área de distribuição pequena é uma

das características que mais explica a probabilidade de risco de extinção de anfíbios (Hero et

al. 2005; Watling & Donnelly 2007; Cooper et al. 2008; Sodhi et al. 2008), sugerindo como

alvos de conservação as regiões que contêm muitas espécies com áreas de distribuição

pequenas (Cooper et al. 2008). Nesse sentido, nós também avaliamos o

status

de conservação

das espécies através do critério B1abi da IUCN (2001), que avalia o risco de extinção de

espécies com extensão de ocorrência restrita; extensão de ocorrência fragmentada ou que são

conhecidas de poucas localidades; com declínios inferidos na extensão de ocorrência.

3. RESULTADOS

3.1 Distribuição predita para cada espécie e ameaças associadas

Dendropsophus araguaya

A modelagem de distribuição potencial da espécie

D. araguaya

(Napoli &

Caramaschi, 1998) predisse apenas duas células, sendo que apenas uma célula ocorre

atualmente em remanescentes de vegetação (21,0 km

), mas a distância entre os dois registros

de ocorrência dessa espécie é de apenas 1,83km, sugerindo a existência de uma possível fonte

de erro (Figura 2). Nosso modelo indica a ocorrência de

D. araguaya

na área denominada

Alto Taquari, que foi determinada como prioridade muito alta (Ministério do Meio Ambiente

& PROBIO 2007) e onde há interesse de criação de um corredor de biodiversidade entre o

Cerrado e o Pantanal. Essa região tem relevância biológica por ser área de recarga do

Aqüífero Guarani e por ser um divisor de águas entre a bacia Amazônica e Paraná.

As ações prioritárias recomendadas para essa região são a recuperação, a introdução de

práticas agrícolas sustentáveis e a manutenção do corredor Cerrado-Pantanal (Ministério do

Meio Ambiente & PROBIO 2007). Essa última recomendação pode ser especialmente

importante para a persistência de

D. araguaya

, pois ela não ocorre dentro de nenhuma

Unidade de Conservação, sendo o Parque Nacional das Emas a mais próxima da distribuição

predita. As áreas estabelecidas como prioridade de inventário para essa espécie abrangem toda

a região central do bioma Cerrado, incluindo a Unidade de Conservação citada (Figura 2).

Hypsiboas buriti

Nosso modelo predisse 50497,4 km

para a ocorrência potencial atual dessa espécie

(Figura 3), indicando que essa espécie pode estar presente em algumas Unidades de

Conservação: Refúgio de Vida Silvestre das Veredas do Oeste Baiano, Parque Nacional

Grande Sertão Veredas, Parque Nacional Chapada dos Veadeiros, Parque Estadual de Terra

Ronca, Parque Estadual Veredas do Peruaçu e Parque Estadual dos Pirineus. Adicionalmente,

H. buriti

também tem 67,7% de sua distribuição predita para ocorrer em diversas áreas

estabelecidas como prioritárias, as quais se destacam, de forma geral, por apresentarem

remanescentes de vegetação expressivos, endemismos, espécies ameaçadas e cabeceiras

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Figura 2. Registros de ocorrência de Dendropsophus araguaya (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Além disso, há a indicação de realização de inventários urgentes, sendo que as

principais ameaças são atividades agrícolas, construção de pequenas centrais hidrelétricas,

mineração e extração de madeira.

Phyllomedusa centralis

O modelo de distribuição potencial para

P. centralis

predisse uma grande área de

ocupação (82500,2 km

), sendo também disjunta (Figura 4). No entanto, o grupo

Phyllomedusa hypochondrialis

(Faivovich et al. 2005) consiste de espécies alopátricas

(Caramaschi 2006) e, assim, o nosso modelo de

P. centralis

pode estar incluindo a área de

ocorrência de outras espécies do mesmo gênero. Apesar dessa ressalva,

P. centralis

apenas

sobrepõem em 1,9% de sua distribuição predita com a de

P. or

eades, na região centro-norte

de Minas Gerais. Além disso,

P. centralis

ocorre em regiões de transição entre Cerrado e

Pantanal e, mesmo que não tenhamos trabalhado com a ocorrência potencial dessa espécie

para esse último bioma,

P. centralis

parece ocorrer em todo o Pantanal devido à característica

de distribuição disjunta predita para o Cerrado do Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (Figura

4).

P. centralis

é conhecida da Chapada dos Guimarães e nosso modelo também prediz

sua ocorrência na APA Nascentes do Rio Cuiabá, ESEC Serra das Araras, ESEC Rio da

Casca 2, Parque Nacional Serra da Bodoquena e A.P.E.E. Córrego Espanha e Ribeirão Santa

Isabel. Essa espécie possui também 47,7% da sua distribuição dentro de várias áreas

prioritárias devido à importância biológica, sendo estas localizadas, principalmente, em

regiões de transição entre o Cerrado e o Pantanal. De maneira geral, essas áreas têm grande

importância por serem ecótonos, regiões de recarga de aqüíferos e abrigam comunidades

tradicionais, cabeceiras de rios e espécies ameaçadas de extinção (Ministério do Meio

Ambiente & PROBIO 2007). São apontadas como ações imediatas a realização de

inventários, a criação de corredores, a recuperação de áreas degradadas e a valoração sócio-

econômica e da biodiversidade, tendo também como principais ameaças a mineração, o

desmatamento, a expansão agropecuária, as carvoarias, plantações de eucalipto, conflitos

fundiários, o tráfico e caça de animais (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Phyllomedusa oreades

P. oreades

é conhecida da Chapada dos Veadeiros, da Serra dos Pirineus, da ARIE do

Capetinga, da Reserva Ecológica do IBGE e do Parque Nacional de Brasília. Nossas

predições geraram uma distribuição total de 39787,8 km

(Figura 5) que incluem também a

Figura 3. Registros de ocorrência de Hypsiboas buriti (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 4. Registros de ocorrência de

Phyllomedusa centralis

(A), mapa de localidades

potenciais para inventários (B) e distribuição atual predita (C)

ocorrência potencial dessa espécie no Parque Estadual Serra Dourada, REBIO da Contagem,

ESEC do Jardim Botânico, RESEC do Gama, ARIE JK, ESEC de Águas Emendadas, Parque

Estadual de Terra Ronca, Parque Nacional Grande Sertão Veredas, RVS Veredas do Oeste

Baiano.

Adicionalmente,

P. oreades

tem 71,2% de sua distribuição predita dentro de diversas

áreas estabelecidas como prioritárias para Goiás, Bahia e Minas Gerais por serem regiões de

recarga de aqüíferos, conservação de remanescentes de Cerrado e de elevado endemismo

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007). Essas regiões requerem a criação de

corredores e RPPN’s e a recuperação de APP’s e são ameaçadas, principalmente, por

agricultura, mineração, alagamentos e queimadas (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO

2007).

Phyllomedusa megacephala

Essa espécie é conhecida apenas do Parque Nacional da Serra do Cipó, mas nossas

predições indicam a ocorrência potencial também para a APA Morro da Pedreira. A

distribuição total predita para

P. megacephala

foi de 715,4km

(Figura 6) e 97,1% dessa

predição está em Unidades de Conservação ou na área de importância extremamente alta

denominada Belo Horizonte – Monjolos. Essa área necessita de urgência na criação de um

mosaico de Unidades de Conservação e ordenamento do turismo espeleológico, pois é

ameaçada por mineradoras, expansão agrícola e urbana e pelo turismo desordenado

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Scinax canastrensis

Nossa distribuição predita para a ocorrência de

S. canastrensis

predisse um total de

21587,7km

bastante fragmentados (Figura 7) e esta espécie pode potencialmente ocorrer na

APEE Córrego Confusão, na APEE Córrego Feio e Fundo, no Parque Nacional das Sempre

Vivas, no Parque Estadual Biribiri, na APA Morro da Pedreira e na ARIE Matão de

Cosmópolis. Adicionalmente

S. canastrensis

tem 35,8% da sua distribuição atual dentro de

áreas prioritárias para a conservação, que são constituídas de remanescentes de vegetação

insuficientemente conhecidos e que abrigam espécies endêmicas raras e cavernas (Ministério

do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Figura 5. Registros de ocorrência de Phyllomedusa oreades (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 6. Registros de ocorrência de Phyllomedusa megacephala (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

No entanto, essas áreas são ameaçadas por agropecuária, construção de barragens,

mineração, queimadas, carvoarias, plantio de eucalipto e introdução de espécies exóticas

(IUCN 2007). As principais ações para essas áreas são a criação de corredores ecológicos e a

recuperação (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Scinax curicica

Dentro de Unidades de Conservação,

S. curicica

ocorre no Parque Estadual do Rio

Preto e na Serra do Cipó, sendo que nossas modelagens ampliam a ocorrência potencial dessa

espécie para a APA Morro da Pedreira e para o Parque Estadual Biribiri. A distribuição de

curicica

totaliza 1009,9km

(Figura 8) e 100% dessa distribuição estão em áreas já

identificadas como prioritárias para a conservação. Essas áreas correspondem ao Espinhaço

Meridional e à Diamantina-Itamarandiba, importantes devido à existência de endemismos,

mas que são ameaçadas pela mineração, turismo desordenado, carvoarias, pecuária,

plantações de eucalipto e coleta de bromélias (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO

2007). Essa última atividade deve afetar diretamente a

S. curicica

. O monitoramento e a

recuperação de áreas degradadas são as principais ações recomendadas (Ministério do Meio

Ambiente & PROBIO 2007) para as áreas de ocorrência potencial dessa espécie.

Scinax maracaya

Em Unidades de Conservação, essa espécie ocorre somente no Parque Nacional Serra

da Canastra, mas nossa predição indica adequabilidade ambiental também na APA Morro da

Pedreira, no Parque Nacional das Sempre-Vivas, no Parque Estadual do Biribiri, na APA

Águas Vertentes, na APEE Córrego Feio e Fundo, Parque Estadual Vassununga e ARIE

Matão de Cosmópolis. Adicionalmente, a distribuição total predita para

S. maracaya

foi de

36084,6 km

(Figura 9) e essa espécie pode estar presente em diversas áreas estabelecidas

como prioritárias para a conservação por terem grandes endemismos e fragmentos

remanescentes de Cerrado, as quais correspondem a 44,7% da distribuição predita.

As principais ameaças a essas regiões são a expansão agropecuária, a mineração, as

queimadas, o turismo desordenado, plantações de

Pinus

e a introdução de espécies exóticas,

sendo recomendado a recuperação das áreas degradadas, a execução de monitoramentos e

levantamentos e a criação de mosaicos de Unidades de Conservação, que permitiriam a

criação de corredores de biodiversidade (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Figura 7. Registros de ocorrência de Scinax canastrensis (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 8. Registros de ocorrência de Scinax curicica (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 9. Registros de ocorrência de Scinax maracaya (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Allobates goianus

Em Unidades de Conservação

A. goianus

ocorre somente no Parque Nacional Chapada

dos Veadeiros e na Floresta Nacional de Silvânia, mas nossos modelos predizem a ocorrência

potencial dessa espécie também no Parque Estadual dos Pirineus. A nossa modelagem

predisse uma distribuição total de 4565,8 km

(Figura 10) e 61,3% dessa predição ocorre em

áreas estabelecidas como prioritárias por abrigarem remanescentes de mata seca, com

cavernas e elevada riqueza em plantas raras e medicinais. As principais ameaças são a

expansão urbana e as monoculturas e o levantamento biológico está entre as ações imediatas

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Chiasmocleis centralis

Essa espécie nunca foi registrada em uma Unidade de Conservação, mas nossas

predições indicaram adequabilidade ambiental para sua ocorrência na Floresta Estadual do

Araguaia, a qual, por sua vez, precisa da realização de inventários urgentes (Ministério do

Meio Ambiente & PROBIO 2007). Nossa modelagem predisse uma área de distribuição de

18347,4 km

para

C. centralis

(Figura 11), sendo 62,6% dentro de áreas estabelecidas como

prioritárias para a conservação. Essas regiões compreendem as áreas denominadas Cocalinho,

Aruanã-Nova Crixás e Minaçu-Colinas-Cavalcante. Essas áreas são ameaçadas

principalmente pela expansão agrícola e desmatamentos e há recomendações para a criação de

corredores, ampliação do Parque Nacional do Araguaia e recuperação das áreas degradadas

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Crossodactylus bokermanni

Essa espécie é conhecida apenas da Serra do Cipó e localidades próximas, mas nossos

modelos também predizem ocorrência potencial para o Parque Estadual do Biribiri. A

distribuição total predita para

C. Bokermanni

foi de 1052,0km

(Figura 12), dos quais 98%

estão nas regiões de Belo Horizonte-Monjolo e Espinhaço Meridional, que foram definidas

como de importância extremamente alta por terem elevados endemismos, beleza cênica e

potencial para turismo espeleológico (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007). No

entanto, essas áreas de ocorrência de

C. Bokermanni

requerem a urgência na criação de

mosaicos de áreas protegidas, na recuperação de APP’s e no ordenamento do turismo

ecológico (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007). As principais ameaças são

pecuária, mineradoras, carvoarias, queimadas, expansão agrícola e urbana (Ministério do

Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Figura 10. Registros de ocorrência de Allobates goianus (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 11. Registros de ocorrência de Chiasmocleis centralis (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Leptodactylus camaquara

Dentro de Unidades de Conservação,

L. camaquara

só é conhecida da Serra do Cipó e

do Parque Estadual do Rio Preto (Leite, Pezzuti, & Viana 2006), mas nossas predições

incluem a ocorrência potencial dessa espécie na APA Águas Vertentes e no Parque Estadual

do Biribiri. A distribuição total predita para

L. camaquara

foi de 1872,6 km

(Figura 13),

Figura 12. Registros de ocorrência de Crossodactylus bokermanni (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 13. Registros de ocorrência de Leptodactylus camaquara (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

sendo 98,9% dentro das regiões de Belo Horizonte-Monjolo, Diamantina-Itamarandiba e

Espinhaço Meridional, que foram definidas como de importância extremamente alta por terem

elevados endemismos, beleza cênica e potencial para turismo espeleológico (Ministério do

Meio Ambiente & PROBIO 2007). No entanto, essas áreas de ocorrência de

L. camaquara

requerem urgência na criação de mosaicos de áreas protegidas, na recuperação de APP’s e no

ordenamento do turismo ecológico. As principais ameaças são pecuária, mineradoras,

carvoarias, plantações de eucalipto, queimadas, expansão agrícola e urbana (Ministério do

Meio Ambiente & PROBIO 2007).

Odontophrynus salvatori

Essa espécie é conhecida da Chapada dos Veadeiros, APA da Cafuringa e do Parque

Estadual dos Pirineus, mas nossos modelos indicaram ocorrência potencial também para o

Parque Nacional de Brasília, ARIE JK, REBIO Contagem, ESEC Águas Emendadas, Parque

Nacional Chapada dos Veadeiros, Parque Nacional Grande Sertão Veredas, RVS Veredas do

Oeste Baiano.

Adicionalmente, foram preditos 44437,7 km

(Figura 14) de ocorrência potencial para

O. salvatori

, sendo 65,3% dentro de áreas estabelecidas como prioritárias e, destacam-se,

diversas áreas onde a ação prioritária é a realização de inventários (Rio Verde, Caiapônia,

Campo Alegre, Quirinópolis, Padre Bernardo-Planaltina) (Ministério do Meio Ambiente &

PROBIO 2007). Essas e outras áreas potenciais para

O. salvatori

têm diveras espécies

endêmicas, raras e/ou ameaçadas e ainda possuem remanescentes expressivos de vegetação

nativa (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007). As principais ameaças são a

expansão agrícola, o uso intensivo de agrotóxicos, a mineração, e a extração de pedras.

Recomenda-se a recuperação e a criação de Unidades de Conservação (Ministério do Meio

Ambiente & PROBIO 2007).

Physalaemus evangelistai

Em Unidades de Conservação

P. evan

gelistai é conhecida apenas do Parque Nacional

da Serra do Cipó, do Parque Estadual do Rio Preto e da APA Morro da Pedreira, mas nossas

predições predisseram a ocorrência potencial dessa espécie também para o Parque Estadual do

Biribiri e para a APA Águas Vertentes. O nosso modelo predisse uma distribuição total de

2335,5km

(Figura 15), sendo 99,1% dentro de áreas estabelecidas como prioritárias pelo

Ministério do Meio Ambiente e Probio (2007). Essas regiões têm alto endemismo, mas são

ameaçadas por mineração, carvoarias, expansão agropecuária, turismo desordenado e

plantações de eucalipto, sendo recomendada a criação de Unidades de conservação e a

recuperação de APP’s como ações prioritárias de conservação (Ministério do Meio Ambiente

& PROBIO 2007).

Figura 14. Registros de ocorrência de Odontophrynus salvatori (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Figura 15. Registros de ocorrência de Physalaemus evangelistai (A), mapa de localidades potenciais

para inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Proceratophrys cururu

Em Unidades de Conservação

P. cururu

é conhecida apenas da Serra do Cipó, da APA

Morro Redondo e do Parque Estadual do Rio Preto. Nossas predições indicaram uma

distribuição total de 3282,3 km

(Figura 16) e a ocorrência potencial se estende para o Parque

Figura 16. Registros de ocorrência de Proceratophrys cururu (A), mapa de localidades potenciais para

inventários (B) e distribuição atual predita (C).

Nacional das Sempre-Vivas, para o Parque Estadual do Biribiri e para a APA Águas

Vertentes. Além disso, 99,4% da distribuição predita estão em áreas indicadas como

prioritárias, como Belo Horizonte - Monjolos, Espinhaço Meridional e Diamantina-

Itamarandiba. Essas regiões têm alto endemismo, mas são ameaçadas por mineração,

carvoarias, expansão agropecuária, turismo desordenado e plantações de eucalipto, sendo

recomendada a criação de Unidades de conservação e a recuperação de APP’s como ações

prioritárias de conservação (Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007).

3.2 Identificações de áreas prioritárias para ações de conservação

Em relação à primeira ação de conservação para espécies pouco conhecidas, nós

sobrepusemos os mapas de tamanho da distribuição histórica das 15 espécies estudadas e

construímos um mapa de áreas prioritárias para inventários (Figura 2A), sendo que as áreas

que possuem adequabilidade ambiental para a ocorrência de três ou mais espécies totalizam

79491,4 km

. Dentre essas áreas, nós conseguimos identificar quatro grandes regiões:

Região centro-noroeste de Goiás, nordeste do Distrito Federal e extremo sul do

Tocantins, correspondendo, principalmente, aos municípios de Petrolina, Anápolis,

Pirenópolis, Abadiânia, Corumbá, Alexânia, Cocalzinho, Padre Bernardo, Planaltina,

Mimoso, Água Fria, Niquelândia, São João d’Aliança, Alto Paraíso, Santo Antônio do

Descoberto, Cavalcanti, Teresina de Goiás, Nova Roma, Formosa e Cabeceiras em

Goiás; Brasília no Distrito Federal; Paranã no Tocantins.

Região correspondente ao extremo noroeste de Minas Gerais, extremo nordeste de

Goiás e sudoeste da Bahia, abrangendo, principalmente, os municípios de Buritis

(MG), Formoso (MG), Flores de Goiás (GO), Vila Boa (GO), Sítio d’Abadia (GO),

Alvorada do Norte (GO), Mambaí (GO), Damianópolis (GO), Jaborandi (BA), Cocos

(BA), Correntina (BA), São Desidério (BA), Formosa do Rio Preto (BA) e Riachão

das Neves (BA).

Região sudeste de Goiás e centro-oeste de Minas Gerais, incluindo, principalmente, os

municípios de Catalão, Davinópolis e Ouvidor em Goiás; Guarda-Mor, Coromandel,

Vazante, Lagamar, Patos de Minas, Guimarânia, Cruzeiro da Fortaleza, Serra do

Salitre, Lagoa Formosa, Tiros, Carmo do Paranaíba, Varjão de Minas, Patrocínio,

Presidente Olegário, Lagoa Grande e João Pinheiro em Minas.

Região localizada no centro de Minas Gerais, compreendendo, principalmente, os

municípios de Buenópolis, Diamantina, Gouvêa, Couto de Magalhães, Datas,

Congonhas do Norte, Conceição do Mato Dentro, Santana de Pirapama, Santana do

Riacho, Morro do Pilar, Jaboticatubas, Itambé do Mato Dentro, Itabira, Taquaruçu de

Minas, Nova União, Caeté, Barão dos Cocais, Sabará, Ribeirão das Neves, Contagem,

Santa Luzia, Sete Lagoas, Capim Branco, Matozinhos, Esmeraldas, Inhaúma,

Vespasiano, São José da Lapa, Confins, Prudente de Morais, Lagoa Santa.

Figura 2. Mapa de áreas prioritárias para inventários de acordo com a sobreposição dos mapas de

tamanho de distribuição das espécies modeladas e, quanto mais escuro, mais espécies podem ser

encontradas na célula (A). Mapa de áreas prioritárias para inventários considerando somente células

com adequabilidade ambiental para no mínimo três espécies e, simultaneamente, com menos de quatro

inventários (B).

Nessas regiões prioritárias para a ocorrência dos anfíbios DD endêmicos do Cerrado

estão algumas Unidades de Conservação como o Parque Estadual dos Pirineus (GO), Parque

Nacional Chapada dos Veadeiros (GO), Parque Estadual de Terra Ronca (GO), Refúgio de

Vida Silvestre das Veredas do Oeste Baiano (BA), Parque Nacional Grande Sertão Veredas

(BA), A.P.E.E. Gruta Lapa Nova (MG), Parque Estadual Biribiri (MG), Parque Nacional das

Sempre-Vivas (MG), Parque Estadual do Rio Preto (MG), APA Águas Vertentes (MG),

Parque Nacional da Serra do Cipó (MG) e APA Morro da Pedreira (MG). Assim, essas

regiões prioritárias possuem 2,6% de suas áreas em Unidades de Conservação de Proteção

Integral e 1,5% em Unidades de Conservação de Uso Sustentável.

No entanto, as regiões estabelecidas como prioritárias para inventários são reduzidas

para 57987,9 km

quando consideramos apenas áreas pouco inventariadas com menos de

quatro inventários (Figura 2B). Nesse caso, as regiões um e quatro são as que mais sofrem

reduções por já terem sido inventariadas ao menos quatro vezes. Adicionalmente, apenas

2,1% dessas áreas estão em Unidades de Conservação de Proteção Integral e 0,07% de Uso

Sustentável. Entretanto, apesar da pouca proteção legal, 51,8% dessas regiões são áreas

estabelecidas como prioritárias para a conservação devido à grande importância biológica

(Figura 3A).

Figura 3. Áreas pouco inventariadas e com potencialidade para a ocorrência de três ou mais espécies

de anfíbios DD endêmicos do Cerrado e que, simultaneamente, são áreas estabelecidas como

prioritárias para a conservação devido à importância biológica (A). Áreas pouco inventariadas e com

potencialidade para a ocorrência de três ou mais espécies de anfíbios DD endêmicos do Cerrado e que,

simultaneamente, estão em remanescentes de vegetação nativa desse bioma (B).

Outro dado preocupante é que há apenas 34,2% dessas áreas pouco inventariadas e

com potencial para a ocorrência de anfíbios DD endêmicos do Cerrado que ainda ocorrem em

remanescentes de vegetação nativa desse bioma (Figura 3B). Essas áreas são as que devem ser

prioritárias para a conservação dessas espécies.

3.3 Avaliação do status de conservação

Segundo o critério A2c, nós identificamos três espécies como Vulneráveis (

canastrensis

S. maracaya, C. bokermanni

)

por terem uma suspeita de redução populacional

maior ou igual a 30% nos últimos dez anos, onde as causas dessa redução podem não ter

cessado ou são irreversíveis, baseando-se em inferências de declínios na extensão de

ocorrência e/ou qualidade de habitat (Tabela 2). Adicionalmente, segundo esse critério, nós

consideramos como quase ameaçadas (NT) oito espécies (Tabela 2) por apresentarem uma

perda de habitat maior que 25% nos últimos dez anos (IUCN standards and petitions working

group 2008).

Tabela 2. Tamanho da distribuição histórica e atual das espécies de anfíbios anuros endêmicos do

Cerrado classificadas anteriormente como DD. O tamanho da distribuição atual e a porcentagem de

perda de habitat nos últimos dez anos são utilizados para a avaliação do status de conservação dessas

espécies seguindo os Critérios A e B da IUCN. Há também a porcentagem da distribuição atual dessas

espécies que está dentro de Unidades de Conservação. Todas as variáveis referentes à distribuição

estão em km

Espécie

Tamanho da

Distribuição

Histórica

Tamanho da

Distribuição

Atual

Critério

Porcentagem

de Perda de

Habitat (%)

Critério

Distribuição

Atual em UC

D. araguaya 42,1 21,0 DD* 20,0 DD* 0,0

H. buriti 132892,4 50497,4 LC 29,0 NT 1367,6 (2,7%)

P. centralis 201968,7 82500,2 LC 26,6 NT 3640,0 (4,4%)

P. oreades 93735,9 39787,8 LC 25,3 NT 1578,0 (4,0%)

P. megacephala 1725,3 715,4

1ab(i) 26,1 NT 231,4 (32,4%)

S. canastrensis 83278,7 21587,7 LC 41,7 VU 2c 420,8 (1,9%)

S.curicica 2335,5 1009,9

1ab(i) 24,7 LC 462,9 (45,8%)

S. maracaya 123361,0 36084,6 LC 37,7 VU 2c 1304,5 (3,6%)

A. goianus 11193,6 4565,8

1ab(i) 26,6 NT 231,4 (5,1%)

C. centralis 28762,5 18347,4

1ab(i)

12,4 LC 189,4 (1,03%)

C. bokermanni 2903,6 1052,0

1ab(i) 30,6 VU 2c 399,8 (38,0%)

L. camaquara 4692,1 1872,6

1ab(i) 27,3 NT 715,4 (38,2%)

O. salvatori 119994,5 44437,7 LC 29,8 NT 1367,6 (3,1%)

P. evangelistai 5807,2 2335,5

1ab(i) 27,1 NT 778,5 (33,3%)

P. cururu 7153,8 3282,3

1ab(i)

22,8 LC 1052,0 (32,1%)

* Veja a discussão para a espécie D. araguaya

Além disso, nós constatamos que sete espécies estão Em Perigo (EN) segundo o

critério B1ab(i) por terem extensão de ocorrência menor que 5000 km

, são conhecidas de no

máximo cinco localidades e possuem um declínio contínuo inferido na área, extensão ou

qualidade de habitat (Tabela 2). Ainda segundo esse critério,

C. centralis

foi classificada

como Vulnerável (VU) por ter extensão de ocorrência menor que 20000 km

, são conhecidas

de no máximo dez localidades e possuem um declínio contínuo inferido na extensão de

ocorrência.

Então, como apenas a categoria de maior ameaça deve ser considerada para cada

espécie (IUCN standards and petitions working group 2008), quatro espécies foram

classificadas como quase ameaçadas (

H. buriti

P centralis

P. oreades

O. salvatori

); três

como Vulneráveis (

S. canastrensis, S. maracaya e C.centralis

) e sete espécies como Em

Perigo (

P. megacephala, S.curicica, A. goianus, C. bokermmanni, L camaquara, P.

evangelistai, P.cururu

A espécie

D. araguaya

foi considerada deficiente em dados (DD) porque a

modelagem com Distância Euclidiana gerou uma predição de apenas duas células. Isso

ocorreu, provavelmente, devido à grande proximidade espacial dos dois únicos registros de

ocorrência da espécie. Também constatamos que as espécies que ocorrem na Serra do Cipó

são as que possuem uma maior porcentagem da sua distribuição dentro de áreas protegidas

(Tabela 2).

4. DISCUSSÃO

4.1 Regiões de ocorrência e ameaças associadas

Nossos resultados indicaram que a maioria das espécies são ameaçadas por fatores

extrínsecos semelhantes, como expansão agropecuária, mineradoras, turismo desordenado, os

quais, em última estância, levam à perda de habitat. Isso sugere que nossas avaliações de risco

de extinção estão refletindo realmente os status de conservação atual das espécies estudadas.

Além disso, as avaliações de risco de extinção e a organização do conhecimento existente

sobre as espécies estudadas poderão facilitar a obtenção de financiamentos de pesquisa, pois o

aumento do conhecimento sobre as espécies produz esse efeito importante (Tisdell 2006).

Adicionalmente, o aumento do conhecimento sistemático facilita a execução de uma

importante tarefa da ecologia aplicada que é o entendimento de quais espécies estariam mais

vulneráveis à extinção, identificando quais características as colocam em risco (Watling &

Donnelly 2007). Nossos resultados demonstram que a maioria dos anfíbios classificados

como DD e endêmicos do Cerrado possuem ocorrência potencial em áreas já estabelecidas

como prioritárias devido a sua elevada importância biológica (Ministério do Meio Ambiente

& PROBIO 2007). No entanto, nós constatamos que

S. canastrensis

S. maracaya

identificadas em nossa avaliação como Vulneráveis, são também as que possuem a menor

proporção de área de ocorrência dentro de áreas estabelecidas como prioritárias (35,8% e

44,7%, respectivamente). Dessa forma, nossa avaliação de risco de extinção indica que essas

espécies, que estão entre as mais ameaçadas segundo o critério A2c, são também as que ainda

não dispõem de um planejamento de conservação que seja suficientemente abrangente de suas

áreas de ocorrência.

Nossos resultados também demonstraram a urgente necessidade de realização de

inventários para o aumento do conhecimento sobre as espécies, antes que seja tarde demais

para resolvermos agir. Diversas áreas potenciais para a ocorrência das espécies estudadas

possuem como ação prioritária a realização de inventários. Isso é preocupante porque,

infelizmente, áreas negligenciadas quanto à quantidade de conhecimento sofrerão duplamente,

pois também estarão sub-representadas em políticas de conservação (Hortal et al. 2008).

Também é apenas por meio de inventários, os quais permitem encontrar novas populações

e/ou indivíduos, que será possível a realização de avaliações mais completas sobre o risco de

extinção das espécies de interesse.

Além do mais, dois terços das áreas sugeridas como adequadas ambientalmente para

as espécies estudadas já foram convertidas para atividades humanas. Isso é um dado

alarmante, pois mais da metade das áreas estabelecidas como prioritárias para as espécies aqui

estudadas são também de grande relevância para a biodiversidade brasileira como um todo

(Ministério do Meio Ambiente & PROBIO 2007). Adicionalmente, a maioria das espécies

estudadas apresentou uma distribuição atual fragmentada, podendo indicar que o risco de

extinção dessas espécies seja ainda maior de acordo com, por exemplo, características do

ciclo de vida ou comportamento de aversão à matriz (Watling & Donnelly 2007; Becker et al.

2007) Assim, nossos dados indicam que muitas espécies podem simplesmente não suportar a

espera por informações de melhor qualidade, ressaltando a necessidade de avaliações que

usem todas as informações que temos hoje para tomarmos decisões de conservação.

4.2 Importância econômica

Além disso, os nossos resultados também apresentam justificativas econômicas para a

atitude de precaução que deve ser tomada em relação às espécies DD, uma vez que uma

espécie identificada como Em Perigo (

P. megacephala

) e uma como Quase Ameaçada (

oreades

) são pertencentes a uma família a um gênero (Phyllomedusa) de grande potencial

para a farmacologia. Classes novas de peptídeos antimicrobianos foram descobertas em

espécies do gênero Phyllomedusa (Chivian & Bernstein 2008). Além disso,

P. oreades

espécie recentemente descrita (Brandão 2002), apresenta dermaseptinas com atividade anti

Trypanosoma cruzi

(Brand et al. 2002)

demonstrando que o coquetel de peptídeos dos

anfíbios representa uma biblioteca de potencial antibiótico com proporções enormes (Chivian

& Bernstein 2008).

Os anfíbios, tanto a fase adulta como os estágios larvais, exercem ainda funções

importantes no ecossistema e a extinção dessas espécies poderá provocar mudanças no fluxo

energético entre ambientes aquáticos e terrestres, na quantidade de nutrientes dissolvidos em

riachos, na produtividade primária e nas populações de presas e predadores dos mesmos

(Whiles et al. 2006). Assim, o mais simples egocentrismo nos obriga a tomarmos decisões de

conservação, pois as evidências sugerem que, além de perdas para a medicina, o declínio dos

anfíbios neotropicais também poderá trazer conseqüências para a estrutura de serviços

ambientais de ecossistemas ripários.

4.3 Avaliação do status de conservação

O conhecimento atual, ainda que escasso, não deixa de ser útil e podemos utilizá-lo da

melhor forma possível. Isso foi o que demonstrou nossa metodologia de avaliação do risco de

extinção de espécies pouco conhecidas que indicou dez espécies como ameaçadas, uma vez

que apenas a categoria de maior risco de extinção deve ser listada (IUCN standards and

petitions working group 2008)

Esse resultado é interessante porque cinco dessas espécies

estão entre as espécies anteriormente apontadas como possivelmente ameaçadas (

canastrensis, S.maracaya, C. bokermmanni, L camaquara, P. evangelistai, P.cururu

)

(Eterovick et al. 2005; BIODIVERSITAS 1995). Dentre essas quatro espécies, estão as três

listadas pelo critério A2c, o qual leva em consideração as estimativas de perda de habitat,

sugerindo que nossa metodologia também está de acordo com a opinião de especialistas.

Adicionalmente,

S.curicica, P. megacephala, P. cururu

que foram listadas como

ameaçadas devido ao pequeno tamanho de distribuição, mas que não haviam sido apontadas

em nenhum trabalho anterior como possivelmente ameaçadas, possuem distribuição

praticamente restrita à Serra do Cipó. Essa região passou por isolamentos em enclaves de

vegetação aberta durante os ciclos climáticos do Quaternário (Colli 2005), podendo ser

considerada, então, um centro de endemismo recente. Isso é suportado também porque essas

espécies são especialistas de campos rupestres (Eterovick & Sazima 2004; Pugliese et al.

2004; IUCN 2007) e estas fitofisionomias podem ter formado enclaves topográficos durante

as glaciações do Quaternário, favorecendo a especiação nessas regiões e a existência de

espécies endêmicas atualmente (Cruz & Feio 2007). Dessa forma, como essas espécies devem

ter uma origem recente, a relação direta entre abundância e tamanho da distribuição ainda

deve existir (Johnson 1998), sugerindo que essas espécies devem ser também pouco

abundantes, estando sujeitas a estocasticidades demográficas.

No entanto, as espécies consideradas ameaçadas segundo o critério de tamanho de

distribuição estão entre as que possuem uma maior proporção de sua distribuição dentro de

Unidades de Conservação, especialmente, na Serra do Cipó. Porém, essa proteção legal não

necessariamente garantirá a proteção real dessas espécies, principalmente em relação a

doenças emergentes. Além do mais,

P. megacephala, S.curicica, C. bokermanni, L.

camaquara

P. cururu

são espécies que possuem desenvolvimento indireto e girinos de

riacho (Eterovick 2003; Eterovick & Sazima 2004; Pugliese et al. 2004; Eterovick et al. 2005;

IUCN 2007), sendo que a larva de anfíbios de riacho leva mais tempo para sofrer

metamorfose e, assim, seriam mais afetados por períodos prolongados de seca (Eterovick et

al. 2005). Dessa forma, em conjunto com as mudanças climáticas, estas espécies podem ser

susceptíveis a doenças como o fungo

Batrachochytrium dendrobatidis

(Pounds 2001), que

tem sido sugerido como a causa de declínios inexplicáveis dentro de Unidades de

Conservação (Lips et al. 2003; Kriger & Hero 2007). Então, a Serra do Cipó ganha destaque

no papel de conservação desses anfíbios, mas apenas através de monitoramentos constantes.

Essa mesma recomendação é válida para outras Unidades de Conservação que abrangem a

distribuição de qualquer espécie de interesse de conservação.

Também é necessário ressaltar o fato de que a espécie

C. bokermanni

foi considerada

ameaçada de acordo com os dois critérios de risco de extinção utilizados. Isso indica que

bokermanni

é uma espécie de distribuição restrita, e que, simultaneamente, tem sofrido com a

perda de habitat. Esse resultado corrobora o desaparecimento dessa espécie das áreas

próximas ao Parque Nacional Serra do Cipó que foi constatado por Eterovick et al.

(2005) e

suporta a listagem dessa espécie como ameaçada em Minas Gerais, a qual seguiu tanto

critérios de perda de hábitat (A) como de tamanho de distribuição (B) (Machado et al. 1998).

Além disso, a IUCN (2007) indica que essa espécie apresenta uma tendência populacional de

declínio e recomenda a necessidade da realização de monitoramentos urgentes.

Outro fato interessante é que todas as espécies classificadas como Em Perigo ocorrem

em altitudes acima de 800m. Elevadas altitudes estão associadas a endemismo de anfíbios,

bem como a espécies de pequena área de distribuição (McKnight et al. 2007). Estas espécies

de distribuição restrita tendem a ter maior risco de extinção e, dessa forma, a altitude pode

estar positivamente correlacionada com risco de extinção de anfíbios (Lips et al. 2003). Além

disso, 91,7% das áreas estabelecidas como prioritárias para inventários, por possuírem

adequabilidade ambiental para no mínimo três espécies e menos de quatro inventários, estão

em regiões com altitude igual ou superior a 700m. Isso sugere que a maioria das espécies

estudadas seja realmente endêmica e de distribuição restrita.

Portanto, considerando esse cenário de precaução, nossa metodologia se demonstrou

capaz de utilizar todo o conhecimento que temos hoje, ainda que escasso, para estabelecer

prioridades de conservação. Nós conseguimos avaliar o

status

de conservação de 14 das 15

espécies que nos propusemos a estudar. Esse método pode ser utilizado para qualquer espécie

que tenha no mínimo dois registros de ocorrência e pode ser promissor também para auxiliar

no aumento de conhecimento sobre espécies que tem sido descritas recentemente. Por

100

exemplo, a taxa de descrição de anfíbios é superior a 2% ao ano (Wake & Vredenburg 2008)

e, então, metodologias como a aqui executada podem aumentar nossa capacidade de tomar

decisões de conservação.

No entanto, nossa metodologia carrega um caráter conservador por tender a

sobreestimar a extensão de ocorrência de espécies de distribuição restrita (ver Capítulo 2).

Adicionalmente, a taxa de perda de habitat é linear, quando, na verdade, deveria ser

exponencial, acompanhando o crescimento populacional humano (Gallant et al. 2007). Desse

modo, espécies identificadas como ameaçadas nesse trabalho realmente devem ter uma alta

probabilidade de extinção, mas não podemos dizer que as espécies não ameaçadas estão fora

de risco, principalmente em relação às espécies classificadas como Quase Ameaçadas (NT).

Por último, nossa metodologia, aparentemente, apresentou-se falha na modelagem da

distribuição potencial de

D. araguaya.

Isso pode ter ocorrido porque essa espécie possui

apenas dois pontos de ocorrência, os quais estão apenas 1,83km distantes entre si. Assim,

esses pontos podem estar autocorrelacionados espacialmente e, com apenas um registro

independente, os métodos de modelagem podem não ter sido capazes de gerar um modelo

razoável. Então, nós optamos por continuar classificando essa espécie como DD, por não

termos um mínimo aceitável de confiabilidade no modelo gerado.

Isso ressalta a importância de que os modelos de espécies pouco conhecidas sejam

continuamente atualizados e refeitos com os novos registros de ocorrência que possam surgir.

Os dados obtidos em um primeiro inventário servem para melhorar o desempenho dos

modelos e esses poderão direcionar de forma cada vez mais precisa os inventários seguintes

(Guisan et al. 2006). Essas amostragens sistemáticas permitirão uma ampliação da análise do

nicho das espécies, pois estas geralmente estão restritas à amplitude de adequabilidade

ambiental fornecida pelos registros de ocorrência (Hortal et al. 2008). Desse modo, através de

amostragens planejadas será possível determinar se uma espécie é realmente rara ou se sua

aparente raridade era apenas um reflexo da escassez de inventários (Poon & Margules 2004;

de Siqueira et al. 2009). Além disso, inventários são essenciais por permitirem a validação de

modelos e a descoberta de novas populações ou espécies (Raxworthy et al. 2003; Engler et al.

2004;de Siqueira et al. 2009).

101

5. CONCLUSÃO

De maneira geral, nossa metodologia demonstrou ser útil para a realização de

avaliações preliminares de espécies com dados escassos, identificando dez espécies que

devem ser priorizadas em projetos de conservação. No entanto, ressaltamos que essas

avaliações podem ser revistas à medida que novos registros de ocorrência sejam obtidos.

Além disso, nós não temos a pretensão de que essas avaliações de risco de extinção sejam

imediatamente convertidas em listas de espécies ameaçadas, mas o principal objetivo é o

direcionamento de inventários e a produção de um conhecimento sistemático que possa ser

utilizado em

workshops

de discussão de espécies ameaçadas e de áreas prioritárias para a

conservação. Sabemos que o aumento da informação sobre o

status

de conservação de uma

espécie tem repercussões na disponibilidade de obtenção de financiamentos para a

conservação da mesma e, assim, um dos objetivos do presente trabalho é colocar em debate a

atenção que tem sido dispensada às espécies DD do mundo todo. Temos que agir, pois talvez

ainda seja possível frear a atual extinção em massa, salvando espécies que ainda não estão

criticamente em perigo.

102

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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112

7. ANEXOS

Anexo 1. Mapa da América do Sul com os limites dos estados brasileiros e, em cinza, o bioma

Cerrado para o qual a distribuição potencial das espécies deficientes em dados (DD) foi predita.

113

Anexo 2. Espécies de anfíbios anuros com dados insuficientes do Cerrado, pontos de ocorrência

localidades dos pontos de ocorrência, fonte do registro e fonte das coordenadas geográficas.

Espécie Longitude Latitude Localidade/Município -

Estado

Fonte Coordenadas

Dendropsophus

araguaya

-53,2000 -17,3167 Alto Araguaia - MT Napoli &

Caramaschi 1998

Artigo

-53,2000 -17,3333 Santa Rita do Araguaia - GO Napoli &

Caramaschi 1998

Frost

Hypsiboas buriti -46,4167 -15,6167 Fazenda São Miguel, Buritis -

Frost; IUCN Frost

-47,7500 -15,7500 Distrito Federal - DF Brandão & Araujo,

2001

Google Earth

Phyllomedusa

centralis

-55,7494 -15,4608 Aldeia vellha, Chapada dos

Guimarães -MT

Species link; IUCN species link

-56,6269 -16,2597 Poconé -MT Species link species link

-57,7991 -19,2280 Jacadigo, Corumbá - MS Species link Google Earth

Phyllomedusa

megacephala

-43,5939 -19,2897 sitio 1, Serra do Cipó - MG Eterovick et al.,

2005

Artigo

-43,7500 -19,5000 Jaboticatubas (Serra do Cipó) -

Caramaschi 2006 Alexandria

Phyllomedusa

oreades

-48,3000 -13,7500 Serra da Mesa -GO Brandão 2002 Artigo

-47,0800 -16,0304 Cabeceira Grande - MG Frost google earth

-47,9167 -15,9167 Reserva Ecológica do IBGE,

Brasília - DF

Brandão 2002 Artigo

-47,8667 -14,1500 Chapada dos Veadeiros, São

Jorge - GO

Brandão 2002 Artigo

-47,9833 -15,9500 ARIE do Capetinga - DF Brandão 2002 Artigo

-49,1667 -16,2500 Serra dos Pirineus, pirenópolis

- GO

Brandão 2002;

IUCN

Artigo

Scinax

canastrensis

-46,3656 -20,2456 Serra da Canastra, São Roque

de Minas - MG

species link, IUCN species link

-47,4292 -20,2317 Parque Estadual Furnas do

Bom Jesus, Pedregulho - SP

Araujo et al. 2007 Artigo

-47,2833 -19,3500 Perdizes - MG Frost Alexandria

-44,1000 -19,2500 Vargem Bonita - MG species link species link

Scinax curicica -43,3388 -18,2011 Lapa do Anísio, Parque

Estadual do Rio Preto - MG

Leite et al. 2006 Artigo

-43,5383 -19,2544 Alto Palácio, Santana do

Riacho, Serra do Cipó - MG

Pugliese et al, 2004 Artigo

-43,5939 -19,2897 sítio 1, Serra do Cipó - MG Eterovick et al.,

2005

Artigo

-43,5000 -20,1333 Serra do Caraça, Catas Altas -

Pugliese et al, 2004 Artigo

-43,4832 -20,2960 Ouro Preto - MG Frost Google Earth

Scinax maracaya -46,3656 -20,2456 São Roque de Minas, Serra da

Canastra -MG

IUCN, species link species link

-46,3881 -20,8636 Fazenda Salto, Alpinópolis -

species link species link

-43,8500 -19,9833 Nova Lima - MG Pugliese et al, 2004 Alexandria

-48,4833 -19,2833 Água Limpa - MG Pugliese et al, 2004 Alexandria

Allobates

goianus

-47,4667 -14,0833 Chapada dos Veadeiros - GO IUCN Alexandria

-48,6041 -16,6430 Silvânia - GO IUCN; Diniz-filho

et al. 2004

google earth

114

Chiasmocleis

centralis

-51,0833 -14,9000 Aruanã - GO IUCN; Caramaschi

& Cruz 1997

Alexandria

-48,3558 -13,5083 Cana Brava, Minaçu - GO IUCN; Caramaschi

& Cruz 1997

Google Earth

Crossodactylus

bokermanni

-43,5939 -19,2897 sitio 1, Serra do Cipó - MG IUCN; Eterovick et

al., 2005

Artigo

-43,5436 -19,2572 sitio 4, Serra do Cipó - MG Eterovick et al.,

2005

Artigo

-43,7142 -19,1692 Estrada, Santana do Riacho -

species link species link

-43,7447 -19,5136 Estrada, Santana do Riacho -

species link species link

-43,8467 -19,9858 Nova Lima - MG species link species link

Leptodactylus

camaquara

-43,3113 -18,2106 Parque Estadual do Rio preto,

São Gonçalo do Rio Preto -

Leite et al. 2006 Artigo

-43,7447 -19,5136 Jaboticatubas, Serra do

Espinhaço - MG

species link; IUCN;

Frost

species link

-43,7142 -19,1692 Estrada de Vespasiano a

Conceição do Mato Dentro,

Km 110-132

species link species link

-43,5939 -19,2897 sítio 1, Serra do Cipó - MG Eterovick et al.,

2005; IUCN

Artigo

Odontophrynus

salvatori

-47,5333 -14,1333 Chapada dos Veadeiros, Alto

Paraíso de Goiás - GO

iucn; frost Frost

-48,6041 -16,6430 Silvânia - GO Species link,Diniz-

Filho et al., 2004

google earth

-48,9500 -15,8500 Pirinópolis - GO IUCN google earth

-47,7500 -15,7500 APA do Cafuringa - DF Lista de espécies da

APA do Cafuringa

Artigo

Physalaemus

evangelistai

-43,3388 -18,2015 Morro Redondo, Parque

Estadual do Rio Preto - MG

Leite et al. 2006 Artigo

-43,7142 -19,1692 Santana do Riacho, Serra do

Cipó - MG

species link species link

-43,7447 -19,5136 Estrada de Vespasiano a

Conceição do Mato Dentro,

Km 132 - MG

species link species link

-43,4667 -20,0833 RPPN Santuário do Caraça,

Serra do Espinhaço, MG

Canelas &

Bertoluci 2007

Artigo

Proceratophrys

cururu

-43,3354 -18,2133 Morro Redondo, Parque

Estadual do Rio preto - MG

Leite et al. 2006 Artigo

-43,5939 -19,2897 sítio 1, Serra do Cipó - MG Eterovick et al.,

2005; IUCN

Artigo

-43,5436 -19,2572 Sítio 2, Serra do Cipó, MG Eterovick et al.,

2005

Artigo

-43,7447 -19,5136 Serra do Cipó, km 132 - MG species link species link

-43,5833 -19,2833 Localidade do espécime tipo

na Serra do Cipó - MG

Frost Frost

115

Anexo 3. Mapa de quantidade de inventários de anfíbios do Cerrado (

Cavalcanti & Joly 2002)

. Os

valores são a média de inventários dos municípios existentes em cada quadrícula de um grau.

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