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Universidade Federal do Rio de Janeiro
Instituto de Biologia
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
A chuva de sementes e os atributos germinativos de
espécies lenhosas da Formação
aberta de Clusia no Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba
Maria Isabel Guedes Braz
Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio
de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à
obtenção do grau de Doutor em Ecologia
Orientador: Prof. Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos
Rio de Janeiro
2008
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ii
A chuva de sementes e os atributos germinativos de espécies lenhosas da Formação
aberta de Clusia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba.
Maria Isabel Guedes Braz
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal
do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Doutor
em Ecologia
Defendida em 26 de Junho de 2008
APROVADA POR:
Prof. Eduardo Arcoverde de Mattos
(Presidente da Banca/Orientador)
Prof(a). Dorothy Sue Dunn de Araujo
Prof. Fabian Borghetti
Prof. Fabio Rubio Sacarano
Prof(a). Gislene Maria da Silva Ganade
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iii
BRAZ, MARIA ISABEL GUEDES BRAZ
A chuva de sementes e os atributos germinativos de espécies lenhosas da Formação
aberta de Clusia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba [Rio de Janeiro 2008]
xi p., 100 p. 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ, D.Sc., Ecologia, 2008)
Tese- Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE
1. Chuva de sementes. 2. Germinação de sementes 3. Sensibilidade das sementes à
dessecação. 4. Crescimento de plântulas. 5. Clusia hilariana. 6. Restinga.
I.IB/UFRJ II. Título (série)
iv
“.....se Deus quiser, um dia eu viro semente.
E quando a chuva molhar o jardim,
ah, eu fico contente.
E na primavera vou brotar na terra.
E tomar banho de sol...............”
Rita Lee
v
Índice
Agradecimentos.............................................................................................................vii
Resumo............................................................................................................................ix
Abstract...........................................................................................................................xi
Introdução Geral.............................................................................................................1
Influência da chuva de sementes nos padrões
de distribuição das espécies..............................................................................................4
A influência da água na germinação de sementes
e suas implicações ecológicas..........................................................................................6
Germinação de sementes e estabelecimento
de plântulas de Clusia hilariana......................................................................................10
Objetivos da tese e divisão dos capítulos........................................................................12
Área de estudo.................................................................................................................13
Capítulo I- A influência da vegetação e dos agentes dispersores na variação espacial
da chuva de sementes em moitas de vegetação de duas áreas de Formação aberta de
Clusia no PARNA da Restinga de Jurubatiba............................................................17
Introdução......................................................................................................................17
Materiais e Métodos......................................................................................................19
Fitossociologia das moitas...............................................................................................19
Variação espacial da chuva de sementes.........................................................................21
Análises estatísticas………………………………….....…………………………........22
Resultados.......................................................................................................................23
Discussão.........................................................................................................................33
Conclusão.......................................................................................................................37
Capítulo II- Padrões de chuva de sementes e características germinativas
predominantes de habitas úmidos presentes na planície arenosa
costeira...........................................................................................................................38
Introdução......................................................................................................................38
Materiais e Métodos......................................................................................................42
Variação temporal da chuva de sementes.......................................................................42
Espécies estudadas nos experimentos de germinação.....................................................42
vi
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos...........................................43
Sensibilidade das sementes à desidratação em curto período de tempo ........................44
Análises estatísticas.........................................................................................................45
Resultados......................................................................................................................46
Variação temporal da chuva de sementes.......................................................................46
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos...........................................47
Sensibilidade das sementes a desidratação em curto período de tempo.........................47
Discussão........................................................................................................................54
Conclusão.......................................................................................................................59
Capítulo III- A exigência de água para a germinação de sementes e para o
crescimento de plântulas de Clusia hilariana Schltdl., uma espécie chave do PARNA
da Restinga de Jurubatiba............................................................................................61
Introdução......................................................................................................................61
Materiais e Métodos......................................................................................................64
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos...........................................64
Crescimento de plântulas em diferentes regimes de rega...............................................65
Análises estatísticas.........................................................................................................66
Resultados......................................................................................................................67
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos...........................................67
Crescimento de plântulas em diferentes regimes de rega...............................................67
Discussão........................................................................................................................74
Conclusão.......................................................................................................................79
Discussão geral...............................................................................................................81
Bibliografia.....................................................................................................................87
vii
AGRADECIMENTOS
Apesar dos inúmeros momentos solitários que vivenciei para a produção desta
tese, muitas pessoas me ajudaram de diferentes maneiras ao longo do doutorado e sem
elas a realização desta tese não seria possível. Por isso, agradeço:
Ao meu orientador Eduardo Arcoverde de Mattos pela orientação desta tese, pelo
aprendizado durante este quatro anos bem como por sempre me incentivar a seguir em
frente na carreira acadêmica. Muito Obrigada!
Aos demais professores do laboratório de Ecologia Vegetal, Fabio Rubio Scarano
e Dorothy Araujo pelos conhecimento transmitidos ao longo destes anos.
Ao Programa de Pós-graduação de Ecologia da Universidade Federal do Rio de
Janeiro pela oportunidade de realização desta tese.
Ao Cnpq pela minha bolsa de doutorado, pela taxa de bancada bem como pela
bolsa sanduíche.
Aos amigos do laboratório de Ecologia Vegetal: Augusto Sulzer, Amanda
Ferreira, Aline Leal, Bruno Rosado, Danielle Caposolli, Leonardo Freitas, Leonardo
Lignani, Luis Zamith, Maria do Rosário, Mário Garbin e Pedro Cavalin que ajudaram nos
trabalhos de campo, de bancada bem como pela divertida companhia do dia a dia.
Agradecimento especial para Aline Cavalcanti e André T. C. Dias que me ajudaram
bastante na realização de dois capítulos desta tese.
Aos funcionários do Horto da Prefeitura Universitária da Universidade Federal do
Rio de Janeiro, em especial à Beatriz Emilião Araújo, que além de me cederem um
espaço para a realização do experimento desta tese, me propiciaram uma divertida
convivência dentro do ambiente de trabalho deles.
Aos amigos de trabalho do laboratório de Ecologia Comparada da Macquarie
University (Sydney-Austrália) em especial ao Professor Mark Westoby pela carinhosa
hospitalidade e pelo excelente convívio e aprendizado durante o período em que fui aluna
vistante do laborátorio.
Aos funcionários do Núcleo de Pesquisa de Macaé pelo bom convívio durante os
trabalhos de campo.
Aos amigos, professores e funcionários do curso Ecologia da Floresta Amazônica
por vivenciarem e descobrirem comigo os encantos da Amazônia. Agradecimento
especial para Alison Gainsbury, Roberta Figueredo e Paulo Enrique Cardoso pela
descoberta de grandes amizades.
Aos professores da pré-banca: Ricardo Iglesias e Tânia Wendt pelas correções.
À minha família por todo incentivo e apoio para a realização desta tese, em
especial para a minha irmã Bianca Guedes Braz por todo o seu amor e companherismo.
viii
Aos grandes amigos da turma 95/2: Bete Canela, Ernestos Viveiros de Castro,
Leonardo da Silva Lima, Leonardo Vidal, Ludmila Pugliese, Natália Paz, Rita Portela e
Rodrigo de Oliveira Gonçalves pela amizade e apoio ao longo de toda a vida acadêmica,
da graduação ao doutorado.
Aos “flatmates” da casa laranja que conviveram comigo todos os obstáculos e
conquistas ao longo do doutorado. Agradecimento muito especial para Rodrigo de
Oliveira Gonçalves por todo o companherismo, amizade e por tornar os meus dias bem
mais divertidos. E para Ricardo Darigo por sempre me incentivar nos momentos difícieis
e pelos carinhosos “Bom dia” que me faziam acordar mais feliz para um novo dia de
trabalho.
Às amigas: Ana Paula Penna, Daniela Pereira, Fabrícia Nascimento, Giselle
Rôças, Joyce Barbosa, Julia Soares, Letícia Terreri, Mariana Cassab, Natália Botelho,
Olga Camacho, Patrícia Rodin, Paula Ceotto e Viviane Freitas de Castro por todas as
coisas magníficas dos grandes e verdadeiros amigos.
A todos, muito obrigada e espero não ter esquecido de ninguém!
ix
Resumo
O sucesso no recrutamento de um novo indivíduo via semente é em parte influenciado
pela densidade e composição da chuva de sementes bem como pelas características
germinativas das espécies. A restinga apresenta fatores ambientais que são considerados
a priori adversos ao estabelecimento de um indivíduo via semente. Devido à baixa
capacidade de retenção de água do substrato arenoso, vários períodos de deficiência
hídrica são verificados na restinga. Como a água é um recurso imprescindível tanto para
o desenvolvimento do fruto e da semente bem como para o sucesso da germinação, a
variação temporal da disponibilidade hídrica nas planícies arenosas pode ser um grande
obstáculo para o recrutamento de novos indivíduos de várias espécies arbóreas. Vem
sendo apontado que a grande maioria das espécies que colonizaram as restingas são
originárias da Floresta Atlântica adjacente. No entanto, os fatores ambientais, entre eles
uma maior variação temporal na disponibilidade de água, que as espécies encontraram ao
migrarem para as planícies arenosas são bem diferentes do seu local de origem. Frente a
este cenário, esta tese teve como objetivos: i) estudar a variação espacial e temporal da
chuva de sementes de uma comunidade vegetal da Restinga de Jurubatiba; ii) descrever a
resposta em relação as características germinativas de sementes submetidas à um estresse
hídrico moderado de um grupo de espécies lenhosas presentes na Restinga de Jurubatiba;
iii) avaliar a sensibilidade das sementes recalcitrantes à desidratação em um curto período
de tempo de um conjunto de espécies lenhosas da Restinga de Jurubatiba; iv) caracterizar
a germinação das sementes e o crescimento de plântulas de Clusia hilariana submetidas à
diferentes disponibilidades de água. Foi verificada chuva de sementes ao longo do ano
inteiro e uma variação espacial da composição da chuva de sementes em duas áreas
dentro da formação vegetacional mais frequente da Restinga de Jurubatiba, a Formação
Aberta de Clusia. Algumas espécies apresentaram uma menor porcentagem de
germinação das suas sementes e uma diminuição da velocidade quando submetidas a um
potencial hídrico de -0.37 MPa, enquanto outras não tiveram uma resposta destes
atributos germinativos ao déficit hídrico moderado. A maioria das espécies da restinga
apresentou uma grande quantidade de água nas sementes no momento da dispersão. No
entanto, apenas duas espécies foram sensíveis à desidratação em curto período de tempo e
apresentaram uma menor germinabilidade quando sofreram um decréscimo na
quantidade de água das suas sementes. Clusia hilariana teve uma menor germinação e
um atraso na velocidade quando as suas sementes foram submetidas a baixos potenciais
x
hídricos. Foi verificado uma grande tolerância das sementes de C. hilariana ao estresse
hídrico. A variação espacial da chuva de sementes encontrada dentro da Formação aberta
de Clusia pode ser uma consequência de diferentes riquezas de espécies entre as duas
áreas de restinga estudadas bem como da densidade relativa das espécies na paisagem e
da atividade dos dispersores nas moitas de vegetação da Restinga de Jurubatiba. O padrão
temporal da chuva de sementes na restinga foi semelhante ao descrito para as Florestas
Tropicais Úmidas. Além disso, algumas espécies apresentam comportamentos
germinativos característicos de ambientes úmidos. No entanto, também foi verificado
espécies que apresentarm mudanças nas características germinativas quando submetidas à
condições de estresse hídrico moderado. A baixa sensibilidade das sementes à
desidratação em um curto período de tempo apresentada pela grande maioria das espécies
pode ser uma estratégia vantajosa para a ocupação via semente das planícies arenosas. A
especificidade de um nicho regenerativo, o copo de bromélias, para o recrutamento de
novos indivíduos de Clusia hilariana não pode ser explicada pelo comportamento
germinativo desta espécie. Foram identificados diversos arranjos de padrões de chuva de
sementes e de características germinativas que permitem o estabelecimento de juvenis na
restinga e que provavelmente foram importantes para a ocupação das planícies arenosas
pelas espécies que migraram da Floresta Atlântica sensu stricto.
xi
Abstract
The density and composition of the seed rain as well as species germination
characteristics can determine the establishment success of a new individual by seed in a
habitat. In restinga, there are frequent periods of water deficit as a consequence of the
low capacity of sand to retain water, which can potentially restrict recruitment by seed.
Water is a critical resource for fruit and seed development, so temporal variation of this
resource in restinga may be an obstacle to establishment of new individuals by seed in
many woody species. The Atlantic rain forest is the most important source of restinga
species. However, the environmental conditions that these species found upon arrival in
the restinga were very different from those of their native habitat. Thus, the aims of this
thesis were: i) investigate spatial and temporal variation of seed rain in a vegetation type
of Restinga de Jurubatiba National Park; ii) evaluate germination characteristics of
recalcitrant restinga species when seeds were submitted to moderate water stress; iii)
investigate seed sensibility to short-term dehydration of restinga species; iv) evaluate
germination behaviour and seedling growth of Clusia hilariana at different water
availabilities. In restinga, there was seed rain throughout the year. Spatial variation in
seed rain composition was found in the most common vegetation type of Restinga de
Jurubatiba, the open Clusia scrub. Some species showed low seed germination
percentages and velocity when submitted to Ψ = -0.37 MPa, while others showed no
change in germination characteristics at moderate water stress. Most restinga species had
high seed water content at shedding time. Only two species had seeds sensitive to short-
term dehydration and low germination percentages with the decrease in water content.
Clusia hilariana showed low germination percentage and delayed germination speed for
seeds submitted to low water potential. Spatial variation of the seed rain within the open
Clusia scrub may be a consequence of different species richness detected between the
sample areas. The temporal pattern of seed rain from restinga was similar to that
described for tropical rain forests. Indeed, some species showed germination behaviour
characteristic of humid habitats. Therefore, there were species which showed changes in
germination characteristics when seeds were submitted to moderate water stress. A high
proportion of restinga species did not have seeds sensitive to short-term dehydration
which could be a good strategy for colonization of sandy substrates by seeds. Clusia
hilariana niche regeneration, using bromeliad tanks, for recruitment of juveniles in
Restinga de Jurubatiba cannot be explained by the germination characteristics of the
xii
species. There was a diversity of germination ecology found in this habitat characterized
by sandy soils of low water holding capacity. Thus, it seems that seeds with distinct
germination characteristics were important for the occupation of Quaternary sandy
coastal plains by species from the Atlantic rain forest.
1
Introdução Geral
O Bioma Mata Atlântica sensu lato possui uma vasta distribuição geográfica no
Brasil, estendendo-se do sudeste do Rio Grande do Norte até o sudeste de Santa Catarina
(Ab Saber 2003). A intensa exploração dos recursos naturais desde a época do
descobrimento e a acelerada urbanização da paisagem reduziu o Bioma Mata Atlântica a
8% da sua área original. Diante deste alarmante cenário de degradação ambiental, este foi
considerado um dos principais “hot spots” para a conservação por causa da grande
diversidade de espécies vegetais e do alto grau de endemismos em suas florestas (Myers
et al. 2000). O Bioma Mata Atlântica compreende diversas formações vegetais entre elas
as Florestas Mésicas, Florestas Secas, Restingas, Campo de Altitudes e Brejos (Rizzini
1979). No entanto, as Florestas Mésicas denominadas em conjunto de Floresta Atlântica
sensu stricto concentram grande parte da diversidade de espécies, motivo pelo qual vem
sendo alvo de muitos projetos de conservação e de inúmeras pesquisas em diferentes
áreas da biologia. Ao contrário da Floresta Atlântica, os ecossistemas que a margeiam,
como por exemplo as restingas, os brejos e os campos de altitude apresentam uma menor
diversidade de espécies. Diversos fatores ambientais considerados a priori adversos ao
estabelecimento de um indivíduo como frio, alagamento, deficiência nutricional e hídrica
são encontrados nestes ecossistemas marginais e que por sua vez acabam restringindo as
espécies capazes de colonizá-los. Devido à baixa diversidade de espécies quando
comparados com a Floresta Atlântica sensu stricto, os ecossistemas marginais são pouco
estudados e totalmente esquecidos pelos projetos de conservação que se baseiam
unicamente em índices de diversidade para realizarem o zoneamento das áreas protegidas
(Scarano 2002). Diante desta falta de conhecimento científico sobre diversos processos
ecológicos que ocorrem nos ecossistemais marginais, nesta tese objetivou-se entender
aspectos fisiológicos e ecológicos relativos aos primeiros estádios de vida de um
2
indivíduo, onde foram realizadas questões relativas à produção e germinação de sementes
bem como ao crescimento de juvenis de espécie arbóreas de um dos ecossistemas
marginais da Floresta Atlântica sensu stricto, as restingas.
A restinga pode ser definida como um conjunto de comunidades vegetais que
ocupam as planícies arenosas formadas principalmente pelas variações no nível relativo
do mar durante o Quaternário (Lacerda et al. 1993). Os fatores ambientais na restinga são
considerados a priori adversos ao estabelecimento de indivíduos de um conjunto de
espécies que apresentam uma grande exigência de água e nutrientes para o seu
estabelecimento, crescimento e/ou reprodução. O substrato arenoso tem uma baixa
capacidade de retenção de água, gerando uma grande flutuação na disponibilidade deste
recurso para as plantas. Considera-se que elevados potenciais hídricos na superfície do
solo só são encontrados logo após os eventos de chuva (de Mattos et al. 2004). Além
disso, o substrato arenoso também apresenta um baixo conteúdo nutricional e a principal
entrada de nutrientes na restinga é atmosférica tanto através das chuvas quanto pela
deposição de partículas de origem marinha (salsugem) (Hay & Lacerda 1984). A
temperatura no subtrato arenoso pode alcançar valores extremamente altos no meio do
dia, principalmente em locais onde não há a presença de vegetação para filtrar a
incidência solar. Temperaturas superiores à 50
0
C foram verificadas no substrato arenoso
nu na Restinga de Barra de Maricá, situada a leste da cidade do Rio de Janeiro (Franco et
al. 1984). Além disso, a vegetação que se estabelece nos cordões arenosos mais próximos
do mar está submetida à salinidade.
Em relação à flora da restinga, 80% das espécies vegetais também estão presentes
na Floresta Atlântica sensu stricto, os restantes das espécies, apresentam uma distribuição
disjunta com o Cerrado (e/ou Campo Rupestre) ou são endêmicas da própria restinga
(Araujo 2000). Diante desta alta similaridade de espécies entre a restinga e a Floresta
3
Atlântica sensu stricto, da proximidade geográfica entre os dois ecossistemas e do fato de
que as planícies arenosas serem geologicamente mais recentes, a Floresta Atlântica sensu
stricto foi descrita como a maior fonte geográfica de espécies para a colonização da
restinga (Araujo 2000). Uma possível via de colonização das planícies arenosas é através
da emissão de clones de indivíduos das Florestas Atlânticas adjacentes para as diversas
formações vegetacionais presentes na restinga. O crescimento clonal e o rebrotamento
vegetativo são apontados como estratégias importantes na colonização e persistência das
espécies em locais com escassez e heterogeneidade de recursos como a restinga
(Hutchings & Wijesinghe 1997). Apesar de lenta, essa estratégia de ocupação de espaço
já foi apontada para algumas espécies vegetais na restinga, inclusive de porte arbóreo
(Correia 1998, Cirne & Scarano 2001). Uma outra via possível de colonização das
planícies arenosas seria através da chegada de sementes de espécies da Floresta Atlântica,
da germinação de algumas destas sementes, do estabelecimento e crescimento da plântula
até o adulto reprodutivo, iniciando novamente este ciclo de colonização.
Apesar da grande importância que o estabelecimento de um indivíduo via semente
desempenha na geração de diversidade genética dentro das populações de plantas na
restinga, esta via de colonização vem sendo bem menos estudada do que a colonização
via reprodução assexuada. Com o intuito de aumentar o conhecimento científico dentro
desta lacuna, nesta tese de doutorado foram abordados aspectos ecológicos relativos à
chuva de sementes bem como sobre a germinação de sementes de espécies arbóreas da
Restinga de Jurubatiba localizada no norte do estado do Rio de Janeiro. O conhecimento
sobre o padrão de produção de sementes e das características germinativas que permitem
o estabelecimento de um novo indivíduo nas condições ambientais a priori adversas ao
recrutamento impostas pelo substrato arenoso pode ajudar tanto a compreender como
ocorre o processo de colonização da restinga bem como elucidar questões relativas à
4
abundância e padrões de distribuição das espécies. Como a água é um fator
imprensindível para a germinação de sementes e diante do fato de que, em consequência
das características físicas do substrato arenoso, este recurso apresenta uma grande
variação espaço-temporal na restinga, nesta tese foi investigada como a limitação na
disponibilidade de água pode influenciar na germinação de sementes de um conjunto de
espécies lenhosas da Restinga de Jurubatiba bem como no crescimento de plântulas de
Clusia hilariana.
Influência da chuva de sementes nos padrões de distribuição das espécies
Para compreender a distribuição espacial das espécies numa vegetação é necessário
identificar quais são os fatores que influenciam o estabelecimento dos indivíduos nos
estádios de vida mais iniciais, as plântulas e os jovens. Um dos fatores ecológicos que
podem limitar o recrutamento de novos juvenis localmente é a produção de sementes
(Owen et al. 2001, Vander Veken 2007). Uma pequena produção de sementes ao longo
dos anos pode ocasionar um baixo recrutamento de novos indivíduos de uma determinada
espécie num local (Hubbell 1980). A produção de frutos e consequentemente de sementes
pode ser afetada por fatores ambientais tais como água e luz (Smith-Ramírez et al. 1998,
Wright & Calderon 2006, Zimmerman et al. 2007), pelo tamanho da planta (Naito et al.
2008) bem como por uma restrição filogenética das espécies (Smith-Ramírez et al. 1998,
Mudma et al. 2007). A alta disponibilidade de água bem como a de luz pode ocasionar
uma maior produção de flores e posteriormente de frutos por indivíduo (Wright &
Calderon 2006, Zimmerman et al. 2007), além disso, estudos vem apontando uma
correlação positiva entre o tamanho da planta, a floração e/ou a frutificação (Hirayana
2005, Wright et al. 2005, Naito et al. 2008).
5
Após serem produzidas, as sementes são dispersas da planta mãe por agentes tanto
bióticos como abióticos, resultando numa chuva de sementes na superfície do solo
(Martins & Engel 2007). A chegada de sementes em um local tem um papel muito
importante no processo de recrutamento de novos indivíduos, sendo assim, a diversidade
de plântulas de um determinado habitat pode ser uma consequência da variação espaço-
temporal da chuva de sementes (Norden et al. 2007). Os padrões e os níveis de
precipitação podem afetar o número bem como a composição da chuva de sementes de
um determinado local. Em ambientes com sazonalidade na pluviosidade ao longo do ano,
foi verificado uma maior produção de frutos e consequentemente um número maior de
sementes nos solos das florestas durante a estação chuvosa (Mduma et al. 2007, Tweheyo
& Babweteera 2007). Dosch et al. (2007) além de encontrarem diferenças no número de
sementes, verificaram distintas composições de espécies da chuva de sementes entre a
estação chuvosa e seca. A inclusão de uma escala espacial nos estudos sobre a chuva de
sementes também é importante porque permite elucidar questões relativas ao padrão de
dispersão das sementes (Kollman 2000) bem como à probabilidade que uma espécie tem
em recrutar novos indivíduos em um determinado lugar (Giantomasi et al. 2008). Apesar
da sua relevância na compreensão dos processos ecológicos, a variação espacial da chuva
de sementes vem sendo bem menos estudada do que a temporal. Poucos são os trabalhos
que abordam como as sementes de uma comunidade vegetal se distribuem no espaço
(Mello et al. 2006, Martini & dos Santos 2007, Norden et al. 2007). Para o ecossistema
em questão nesta tese, a restinga, não foi encontrado nenhum estudo que caracterizasse a
chuva de sementes e nem que avaliasse a sua distribuição espacial ao longo da paisagem.
Na Restinga de Jurubatiba, a formação vegetacional mais comum, a formação aberta de
Clusia, apresenta uma vegetação composta por moitas constituídas por espécies arbóreas
imersas numa matriz de areia branca com alguns agrupamentos de herbáceas (Araujo et
6
al. 1998). A formação aberta de Clusia apresenta uma variação espacial da sua cobertura
vegetal, da riqueza e da abundância das espécies lenhosas ao longo da paisagem
(Sampaio et al. 2005, Pimentel et al. 2007). Levando-se em consideração que o arranjo e
a abundância dos indivíduos adultos de diferentes espécies vegetais na paisagem podem
apresentar uma grande influência na chuva de sementes (Mello et al. 2006), pode-se
questionar se existe uma variação quantitativa e qualitativa da chuva de sementes ao
longo da paisagem da formação aberta de Clusia na Restinga de Jurubatiba.
A influência da água na germinação de sementes e suas implicações ecológicas
Além de produzir sementes, uma espécie para recrutar novos indivíduos num local
precisa que as sementes encontrem um microsítio com os fatores ambientais adequados
para a sua germinação. A germinação de sementes pode ser influenciada por diversos
fatores ambientais, tais como água, temperatura, luz e salinidade (Baskin & Baskin
2001). No entanto, a água é um dos recursos imprescindíveis para que a germinação de
sementes e posteriormente, o estabelecimento das plântulas ocorram em um determinado
local. Muitas espécies apresentam um decréscimo na germinação de sementes em baixos
potenciais hídricos (Baskin & Baskin 2001), todavia, existe uma grande variação na
quantidade de água exigida pelas espécies para a germinação de suas sementes bem como
para o estabelecimento de suas plântulas, o que pode influenciar fortemente nos seus
padrões de distribuição (Lamont et al. 1989). Espera-se que as espécies vegetais
provenientes de ambientes úmidos tenham uma maior exigência de água para germinar as
suas sementes do que as espécies de locais áridos e/ou com sazonalidade na precipitação
(Baskin & Baskin 2001). Facelli & Ladel (1996) compararam a germinação de sementes
de espécies de eucalipto nativas com distribuições geográficas distintas, os autores
observaram que as espécies de ambientes xéricos apresentaram uma maior porcentagem
de germinação do que as de ambientes mais mésicos em potenciais hídricos variando de -
7
0,55 a -1,05 MPa. Schütz et al. (2002) também estudaram quatro espécies de eucalipto
nativas e obtiveram um resultado semelhante, a espécie que se estabelece em solos com
uma grande proporção de areia apresentou uma maior germinação de sementes no
potencial hídrico de -1,0 MPa do que as presentes em solos bastante argilosos.
Além do grau de exigência de água para a germinação, a sensibilidade das
sementes à dessecação também pode determinar os padrões de distribuição das espécies.
As sementes podem ser classificadas como ortodoxas e recalcitrantes dependendo do seu
comportamento em relação ao grau de sensibilidade à dessecação. As sementes ortodoxas
são tolerantes à dessecação, mantendo-se viáveis em baixos conteúdos de água (<7%)
(Roberts 1973), por outro lado, as recalcitrantes são sensíveis à dessecação e perdem a
viabilidade quando atingem conteúdos de água inferiores a 20-30% (Pritchard et al.
2004). A maioria das espécies arbóreas e arbustivas recalcitrantes é nativa dos trópicos e
ocupa locais úmidos com pouca sazonalidade na disponibilidade de água (Baskin &
Baskin 2001). Tweddle et al. (2003) apontaram que a proporção de sementes
recalcitrantes declina conforme o decréscimo da precipitação, diminuindo de 46,6% nas
florestas chuvosas sempre-verdes para 2,2% nos desertos e semi-desertos.
Como a Floresta Atlântica sensu stricto é um ambiente tropical úmido, é bem
provável que a maioria das suas espécies apresente sementes com comportamento
recalcitrante associado à uma grande exigência de água para a germinação. No entanto,
ao chegarem nas planícies arenosas, as sementes oriundas da Floresta Atlântica sensu
stricto depararam-se com fatores ambientais muito distintos dos encontrados no seu
habitat de origem principalmente em relação à variação temporal na disponibilidade de
água. A restinga apresenta uma gama de diferentes formações florestais que vão desde da
Mata de Restinga às formações vegetacionais abertas (Araujo et al. 2004), onde os
fatores ambientais variam bastante entre estes tipos vegetacionais. As Matas de Restinga
8
são habitats mais úmidos com uma maior disponibilidade de água para as plantas e uma
menor variação temporal deste recurso (Araujo et al. 2004). Enquanto, as vegetações
abertas de restinga, como a Formação Aberta de Clusia em Jurubatiba, apresentam uma
grande variação temporal na disponibilidade de água, isto é, vários períodos de acentuada
deficiência hídrica no substrato arenoso (Cavalin & de Mattos 2007). Esta discrepância
na disponibilidade de água entre a Floresta Atlântica sensu stricto e as vegetações abertas
da restinga pode restringir bastante a migração de várias espécies das florestas marginais
para este tipo vegetacional presente nas planícies arenosas. Sendo assim, nesta tese será
dado enfoque às espécies lenhosas que ocorrem na Formação Aberta de Clusia da
Restinga de Jurubatiba.
Diante da diferença na disponibilidade de água entre a Floresta Atlântica sensu
stricto e a vegetação aberta de restinga, pode-se supor que apenas espécies com
populações apresentando uma grande variação fenotípica (West-Eberhard 1989)
conseguiriam colonizar estes dois habitats tão distintos (Scarano 2002). Variações
fenotípicas relacionadas à arquitetura (Freitas et al. 1998), morfologia e anatomia da
folha (Rôças et al. 1997, 2001) e aos padrões de crescimento (Cirne & Scarano 2001;
Scarano et al. 2001) já foram descritas para algumas espécies nas restingas. Uma outra
possibilidade seria a ocupação da restinga por espécies que já apresentassem sementes e
plântulas capazes de resistirem períodos com deficiência hídrica e nutricional. Ackerly
(2004) realizou um estudo evolutivo dos atributos foliares da flora do Chaparral na
California, onde verificou que muitas linhagens de espécies não apresentaram uma
mudança evolutiva nos atributos foliares quando expostas as novas condições ambientais,
pelo contrário, foi verificado um conservadorismo das características foliares
apresentadas pelos seus acentrais que já eram suficientemente adequadas ao novo
ambiente, ressaltando assim a importância da história biogeográfica das espécies em
9
determinar os atributos ecológicos de uma determinada vegetação. É de se esperar que na
restinga ocorra um conservadorismo de nicho das caracterísiticas germinativas das
espécies que na Floresta Atlântica habitassem locais sujeitos a períodos de deficiência
hídrica e nutricional, como por exemplo, clareiras e/ou matas de encostas, ou em
manchas de solo com baixa disponibilidade de nutrientes. Neste caso, estas espécies já
apresentariam atributos ecológicos relativos à germinação, sobrevivência e ao
crescimento de plântulas que permitissem a sua ocorrência em condições ambientais mais
semelhantes as quais serão submetidas na restinga.
Curiosamente, vem sendo descrito para a restinga alguns padrões ecológicos
característicos de floresta úmida bem distintos dos apontados para ambientes com
deficiência hídrica e/ou nutricional. Pimentel (2002) verificou que a síndrome de
dispersão por zoocoria é predominante na Restinga de Jurubatiba. Este tipo de síndrome
vem sendo descrita como característica de floresta úmida, sendo a anemocoria a síndrome
de dispersão mais predominante nos ambientes com deficiência hídrica (Howe &
Smallwood 1982). Rodin & de Mattos (dados não publicados) não encontraram a
formação de um banco de sementes no substrato arenoso na Restinga de Jurubatiba,
enquanto, Dias et al. (2005) aponta para a formação de um banco de plântulas nesta
mesma restinga. Novamente, a ausência de um banco de sementes e a presença de um
banco de plântulas no solo é um padrão ecológico descrito para florestas úmidas (Baskin
& Baskin 2001, Farnsworth 2000). Sendo assim, nestes dois exemplos acima não ocorreu
uma seleção pelos padrões ecológicos mais frequentes em ambientes com deficiência
hídrica e/ou nutricional, o que nos pode conduzir a pensar que os fatores ambientais
presentes na restinga parecem estar sendo suficientes para a possibilidade de ocorrência
de um conservadorismo de nicho de alguns padrões caracterísiticos de ambientes úmidos
como a Floresta Atlântica.
10
Apesar da ausência de estudos mais gerais assumo como premissa que a maioria das
espécies oriundas da Floresta Atlântica sensu stricto possui um comportamento
recalcitrante associado à uma grande exigência de água para a germinação de sementes.
Pode-se questionar se seria possível ocorrer um conservadorismo de nicho destas
características germinativas na restinga bem como se as espécies com sementes sensíveis
à dessecação apresentariam um alto recrutamento de novos indíviduos no substrato
arenoso. Uma outra possibilidade seria as espécies com comportamento recalcitrante
apresentarem na restinga estratégias responsáveis por evitar os efeitos deletérios da
dessecação na semente. Entre elas estão: o recrutamento de novos indivíduos em
microhabitats especializados como por exemplo os copos de bromélias tanques
(Pammenter & Berjak 2000, Zaluar & Scarano 2000); o atraso na germinação para
períodos de maior disponibilidade de água (Rees 1999); sementes dormentes e/ou a
concentração da chuva de sementes no período de maior disponibilidade hídrica, a
estação chuvosa (Farnsworth 2000).
Germinação de sementes e estabelecimento de plântulas de Clusia hilariana
No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Clusia hilariana é considerada uma
espécie chave na formação vegetacional mais frequente nesta restinga, a formação aberta
de Clusia. C. hilariana desempenha um importante papel de “planta berçário”
propiciando abrigo e aumentando a sobreviência de plântulas e/ou juvenis de outras
espécies arbóreas desta restinga (Dias & Scarano 2007). Além disso, C. hilariana é uma
das plantas dominantes da formação aberta da restinga de Clusia (Pimentel et al. 2007), e
frequentemente, aparece como planta central das moitas de vegetação que estão presentes
na formação vegetacional (Araujo et al. 2004). Diante deste destaque que C. hilariana
tem na comunidade vegetal da Restinga de Jurubatiba, muitos estudos vêem sendo
conduzidos com indivíduos adultos desta espécie abarcando desde da sua biologia
11
reprodutiva (Faria et al. 2006, Martins et al. 2007), ecofisiologia (Franco et al. 1996, de
Mattos et al. 1997) até a contribuição desta espécie em termos de biomassa e ciclagem de
nutrientes no sistema (Dias et al. 2006). No entanto, pouco se sabe sobre a biologia dos
estádios mais iniciais de vida de C. hilariana. O que se tem descrito até agora é que uma
grande proporção das plântulas de C. hilariana foram encontradas dentro do tanque de
bromélias, especialmente de Aechmea nudicaulis, dispostas debaixo das moitas
vegetacionais (Correia 1998). Frente a este resultado, as bromélias tanques foram
descritas como “plantas-berçário” dos juvenis de C. hilariana. Em suma, C. hilariana,
que é uma “planta-berçário” quando adulta, parece precisar de outras “plantas-berçário”
para estabelecer novos indivíduos na restinga.
Especula-se que a exigência de um nicho específico para a germinação de sementes
e/ou estabelecimento inicial de suas plântulas, os tanques de bromélias, seja uma
consequência de uma possível sensibilidade das suas sementes à dessecação (Zaluar
2002). Todavia, esta inferência foi baseada apenas no fato de que as sementes de C.
hilariana apresentam uma testa fina que é uma característica morfológica apontada para
sementes com comportamento recalcitrantes. No entanto, atribuir sensibilidade à
dessecação a sementes apenas levando em consideração as suas características
morfológicas pode nos conduzir a conclusões errôneas, sendo necessários experimentos
que testem em qual conteúdo de água as sementes de C. hilariana perdem a sua
viabilidade. Por outro lado, pode-se levantar a questão de que a especificidade de nicho
de C. hilariana para o seu recrutamento pode não estar relacionada ao grau de
sensibilidade à dessecação de suas sementes. Fatores como a exigência de água para a
germinação de sementes e/ou relacionados à fisiologia das plântulas de C. hilariana
podem estar desempenhando um papel mais importante em determinar a interação
positiva entre esta espécie e Aechmea nudicaulis.
12
Objetivos da tese e divisão dos capítulos
Diante das lacunas no conhecimento científico apontadas na introdução sobre
determinados processos ecológicos na restinga que são importantes para a compreensão
de como ocorre a colonização via semente das planícies arenosas, o objetivo geral desta
tese é verificar se a chuva de sementes e as características germinativas apresentam um
papel importante em filtrar as espécies capazes de colonizar as restingas bem como em
determinar a abundância delas no local. Esta tese é composta por três capítulos, no
primeiro intitulado “A influência da vegetação e dos agentes dispersores na variação
espacial da chuva de sementes em moitas de vegetação de duas áreas de Formação aberta
de Clusia no PARNA da Restinga de Jurubatiba” foi realizado uma caracterização
espacial das espécies presentes na chuva de sementes. Além disso, foi verificado a
relação da chuva de sementes com os parâmetros fitosociológicos da vegetação bem
como o papel dos dispersores na variação espacial da distribuição das sementes em
moitas de vegetação de duas áreas de Formação aberta de Clusia na Restinga de
Jurubatiba. O segundo capítulo, “Padrões de chuva de sementes e características
germinativas predominantes de habitats úmidos presentes na planície arenosa costeira”
teve como objetivo avaliar a sensibilidade à desidratação das sementes em curto período
de tempo bem como a exigência de água para a germinação de um grupo de espécies
lenhosas da Formação Aberta de Clusia da Restinga de Jurubatiba que possuem sementes
com morfologia de comportamento recalcitrante. O terceiro capítulo, “A exigência de
água para a germinação de sementes e para o crescimento de plântulas de Clusia
hilariana Scltdl., uma espécie chave do PARNA da Restinga de Jurubatiba” foi um
estudo de caso sobre a germinação de sementes e o crescimento de indivíduos jovens de
Clusia hilariana, uma espécie dominante que desempenha o importante papel de “planta-
berçário” na Restinga de Jurubatiba.
13
Área de estudo
Restingas são planícies arenosas costeiras que ocupam cerca de 79% da costa
brasileira, onde se estabelecem diferentes comunidades vegetais ao longo deste substrato
arenoso originário de depósitos marinhos Quartenários (Lacerda et al. 1993). Apesar do
estabelecimento de várias espécies vegetais ao longo dos cordões arenosos, na restinga
são encontrados diversos fatores ambientais que podem restringir o estabelecimento de
um indivíduo. Entre eles estão a salinidade, a alta incidência de vento, as altas
temperaturas do solo e do ar, as baixas umidades relativas do ar e a deficiência hídrica e
nutricional como consequência da baixa retenção de partículas do substrato arenoso
(Lacerda et al. 1993). No entanto, existe uma variação temporal bem como espacial
destes fatores ambientais tanto dentro como entre as restingas, por exemplo, as espécies
presentes nos cordões arenosos mais próximos do mar irão sofrer uma maior influência
da salinidade e do vento do que as que estabelecem mais longe da costa. As espécies
vegetais presentes em restingas em que a pluviosidade é alta durante o ano terão uma
menor variação temporal na disponibilidade de água bem como uma maior quantidade
deste recurso do que as espécies presentes em planícies arenosas mais secas.
No estado do Rio de Janeiro, as restingas ocorrem ao longo de todo litoral, sendo
a flora encontrada nestas planícies arenosas bastante diversificada (Araujo & Henriques
et al. 1984). Os estudos desta tese foram desenvolvidos no Parque Nacional da Restinga
de Jurubatiba (2200’- 2223’S 4115’- 4145’N) que está localizado no norte do estado
do Rio de Janeiro. Este parque apresenta uma extensa área de restinga protegida (146,8
Km
2
) e abrange três municípios Macaé, Carapebus e Quissamã. A paisagem da Restinga
de Jurubatiba é composta por uma série de cordões arenosos pleistocênicos paralelos que
formaram diversas lagoas costeiras que estão isoladas do oceano por um sistema de
antedunas holocênicas (Henriques et al. 1986).
14
Foram descritas dez tipos de formações vegetacionais para a Restinga de
Jurubatiba (Araujo et al. 1998), no entanto, os estudos desta tese foram conduzidos no
tipo vegetacional mais frequente na paisagem, a Formação Aberta de Clusia. Esta
formação vegetacional está localizada em cordões arenosos secundários e é composta por
moitas de diversos tamanhos intercaladas por areia nua com a presença de aglomerados
de espécies herbáceas. As moitas de forma hemisférica ou irregulares variam em tamanho
menores que 1m
2
até maiores que 1000 m
2
e são formadas por diferentes espécies
arbustivo-arbóreas (Araujo et al. 1998). As espécies dominantes desta formação
vegetacional são Clusia hilariana Schltdl. (Clusiaceae) que é uma planta com
metabolismo CAM (Franco et al. 1999) e Protium icicariba (DC.) March (Pimentel et al.
2007) que é um arbusto com via fotossíntetica C
3
. Estas duas espécies aparecem
frequentemente como plantas centrais das moitas presentes na Formação Aberta de
Clusia (Araujo et al. 2004).
A temperatura média anual da área de estudo foi de 26C nos últimos nove anos
(Figura 1). No entanto, o substrato arenoso pode apresentar temperaturas muito altas se
não estiver coberto por algum tipo de vegetação. No meio do dia durante os meses típicos
de verão, as temperaturas do substrato arenoso nu podem alcançar os 70
0
C (Dias et al.
2005). Ao contrário, debaixo das moitas de vegetação, as temperaturas do solo são bem
mais amenas. No meio do dia, temperaturas variando de 26
0
C à 30
0
C são verificadas
debaixo das moitas de vegetação (comunicação pessoal). Além disso, a umidade do ar
bem como a do solo também são maiores debaixo das moitas de vegetação do que as do
substrato arenoso nu. Sendo assim, para a maioria das espécies, a germinação de
sementes e o estabelecimento de plântulas provavelmente só é possível embaixo das
moitas de vegetação, onde as condições ambientais são menos severas do que as
encontradas na areia nua. A capacidade de germinar nas altas temperaturas verificadas no
15
substrato arenoso nu só foi descrita para uma espécie, a Allagoptera arenaria (Zaluar &
Sacarano 2000). Esta espécie é uma palmeira geófita bastante frequente no estrato
herbácio da Formação Aberta de Clusia (Araujo et al. 2004).
A precipitação média da Restinga de Jurubatiba é de 1000 mm/ano, no entanto, a
pluviosidade é menor nos meses de Abril à Agosto, o que caracteriza uma estação mais
seca nesta restinga (Figura 1). Todavia, uma variação temporal na disponibilidade de
água pode ser verificada no substrato arenoso mesmo durante a estação chuvosa como
consequência da baixa capacidade de retenção de água das partículas de areia e da
ocorrência de verânicos durante esta estação (Cavalin & de Mattos 2007). Sendo assim,
mesmo na estação de maior disponibilidade de água são frequentes os períodos de
deficiência hídrica no substrato arenoso. No entanto, a intensidade e a extensão dos
períodos de baixo potencial hídrico no substrato arenoso são bem maiores durante a
estação seca, pois durante esta estação são mais longos os períodos com ausência de
chuva na restinga. Além da variação temporal, a disponibilidade de água pode apresentar
uma heterogeneidade espacial. Uma maior retenção das partículas de água da chuva,
provavelmente, ocorre debaixo das moitas de vegetação desta restinga como
consequência tanto da camada de serrapilheira presente como da menor taxa de
evaporação da água (comunicação pessoal). Sendo assim, o interior das moitas são
microhabitats mais úmidos por um período de tempo maior do que o substrato arenoso
nu. Os períodos mais longos de disponibilidade da água associado ao fato de menores
temperaturas do solo e do ar verificadas no interior das moitas, as tornam um
microhabitat provavelmente adequado para a germinação, estabelecimento e crescimento
de diversas espécies lenhosas na restinga.
16
0
5
10
15
20
25
30
J
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0
50
100
150
200
Pluviosidade (mm)
Temperatura (
o
C)
Figura 1- Média mensal da temperatura e da pluviosidade de 1997 a 2005 do Parque
Nacional da Restinga de Jurubatiba. A estação chuvosa desta restinga ocorre de Setembro
à Março e a estação seca de Abril à Agosto.
17
Capítulo I- A influência da vegetação e dos agentes dispersores na variação espacial
da chuva de sementes em moitas de vegetação de duas áreas de Formação aberta de
Clusia no PARNA da Restinga de Jurubatiba
Introdução
A chuva de sementes pode ser definida como a quantidade de sementes dispersas
para um determinado local durante um curto período de tempo (Hardesty & Parker 2002,
Mello et al. 2006). A sua magnitude e composição pode sofrer influência da densidade,
distribuição e fecundidade das fontes de sementes bem como do tipo de agente dispersor
(Au et al. 2006). A composição da chuva de sementes numa paisagem é bom indicador
do “pool” regenerativo do local, pois o recrutamento de novos indivíduos pode ser
determinado em parte pela densidade e diversidade da chuva de sementes (Dovciak et al.
2008). A distribuição espacial das sementes dispersas influencia o arranjo dos novos
indivíduos a serem recrutados numa comunidade (Au et al. 2006), sendo assim,
mudanças na composição e na abundância da chuva de sementes podem apresentar uma
forte influência nos padrões de distribuição das espécies na paisagem (Martini & dos
Santos 2007). No entanto, apesar da importância da inclusão de uma escala espacial para
uma compreensão mais ampla dos processos ecológicos, a variação espacial da
distribuição das sementes na paisagem vem recebido pouca atenção. A maioria dos
estudos sobre a chuva de sementes que incluem a questão espacial discute como a
fragmentação florestal altera a composição e a densidade de sementes ao longo da
paisagem (Au et al. 2006, Buisson et al. 2006, Mello et al. 2006, Dosch et al. 2007,
Dovciak et al. 2008), poucos são os trabalhos onde é avaliada a variação espacial da
chuva de sementes em sistemas vegetais sem perturbação antrópica (Martini & dos
Santos 2007, Norden et al. 2007).
18
Na Restinga de Jurubatiba, a formação aberta de Clusia apresenta a sua vegetação
disposta em moitas constituídas por um arranjo de diferentes espécies lenhosas (Pimentel
et al. 2007). A distribuição espacial e a riqueza de espécies bem como a cobertura vegetal
difere tanto entre moitas como ao longo da extensa paisagem da Formação aberta de
Clusia (Pimentel et al. 2007). Esta variação espacial dos parâmetros fitosociológicos da
vegetação pode determinar a heterogeneidade no espaço de outros atributos ecológicos
dentro da Formação aberta de Clusia. É plausível propor que a variação espacial da
estrutura da vegetação dentro de um mesmo tipo vegetacional possa ocasionar diferentes
padrões de produção de sementes e consequentemente, em distintas composições e
abundâncias das chuvas de sementes ao longo da paisagem. Uma correlação positiva
entre o número de frutos produzidos e a cobertura vegetal já foi verificada para uma das
espécies dominantes da vegetação, a Clusia hilariana (Martins et al. 2007), todavia, não
existe nenhum estudo sobre a variação espacial da chuva de sementes e a relação dela
com a vegetação local.
Além da influência do arranjo das espécies vegetais na paisagem, a distribuição
espacial da chuva de sementes sobre o solo também pode ser determinada pelo tipo de
dispersão (Au et al. 2006, Van der Veken 2007). As espécies autocóricas apresentam uma
baixa capacidade de dispersão das suas sementes, o que resulta frequentemente num
padrão de distribuição agregado em torno da planta mãe (Mello et al. 2006, Reiné et al.
2006). Ao contrário, sementes dispersas por vento ou por animais tem maiores chances
de alcançarem mais sítios diferentes na paisagem e por muitas vezes bem distantes da
planta mãe (Pakeman 2001, Higginis 2003). Os locais a serem alcançados por sementes
com dispersão zoocórica vão depender do comportamento do animal dispersor e dos
locais escolhidos por ele para se alimentar e/ou repousar (Van der Veken 2007). Sendo
assim, dependendo da atividade e da área de vida do animal dispersor, as sementes das
19
espécies com dispersão zoocórica podem apresentar um padrão de distribuição uniforme
ou agregado na paisagem. Na Restinga de Jurubatiba, as sementes da maioria das
espécies arbóreas é dispersa por animais (Pimentel 2002), onde os pássaros são descritos
como um dos principais grupos de animais dispersores (Gomes 2006). Muitos pássaros
visitam diferentes moitas de vegetação tanto para alimentação, repouso bem como para
fazer ninhos, desta forma, este taxon pode permitir que as espécies apresentem uma
grande dispersão de suas sementes entre as moitas ao longo da paisagem.
O conhecimento sobre o conjunto e o arranjo das sementes disponíveis para a
colonização de novas áreas da restinga pode gerar conclusões importantes sobre questões
relativas ao padrão de distribuição das espécies na vegetação, pois a chuva de sementes
pode influenciar no recrutamento de juvenis e este pode em parte explicar o arranjo das
espécies na Restinga de Jurubatiba. Sendo assim, neste capítulo foi avaliado se atributos
relacionados à fitossociologia como a cobertura vegetal e a riqueza de espécie da área, a
densidade relativa e a distribuição das espécies vegetais na paisagem bem como se a
atividade dos agentes dispersores influenciam na variação espacial da chuva de sementes
na Restinga de Jurubatiba. Mais especificamente, as seguintes perguntas foram
elaboradas: i) A cobertura vegetal e a riqueza da área influencia na riqueza e densidade
da chuva de sementes?; ii) As espécies com maiores valores de importância apresentam
uma maior densidade de sementes na chuva?; iii) A abundância e a distribuição das
espécies vegetais nas moitas influenciam na chuva de sementes?; iv) Existe dispersão de
sementes entre as moitas vegetacionais?
Materiais e Métodos
Fitossociologia das moitas
20
A Formação Aberta de Clusia ocupa cerca de 40% da área total do Parque da
Restinga de Jurubatiba (Araujo et al. 2004). No entanto, diferenças na cobertura vegetal,
na riqueza e na abundância de espécies foram observadas ao longo dos cordões arenosos
desta formação vegetacional (Sampaio et al. 2005, Pimentel et al. 2007). Para a relização
do experimento de chuva de sementes desta tese foram selecionadas duas áreas
previamente demarcadas pela equipe de ecologia vegetal do Programa de Pesquisas
Ecológicas de Longa Duração (PELD Site 5). Estas duas áreas escolhidas se localizam
próximas as lagoas Cabiúnas e Comprida (Figura 2) e compreendem a Formação Aberta
de Clusia (Araujo et al. 1998). As duas áreas de restinga estudadas distam 500 m
(Cabiúnas) e 600 m (Comprida) do mar e apresentam diferentes coberturas vegetais
(Cabiúnas= 29% e Comprida= 42%) (Sampaio et al. 2005) bem como distintas
composição e abundância das espécies ao longo dos seus cordões arenosos (Pimentel et
al. 2007).
A composição e a abundância da chuva de sementes na restinga foi verificada em
duas escalas espaciais, entre as duas áreas de Formação Aberta de Clusia (Cabiúnas e
Comprida) e ao longo das moitas de vegetação dentro de cada uma das áreas de restinga
estudada. Sendo assim, para caracterizar a variação espacial da chuva de sementes, foram
utilizadas as 39 moitas de vegetação selecionadas por Dias (2008) que podem ser
definidas como ilhas de vegetação de porte arbustivo-arbóreo cercadas por areia nua
(Figura 2). O autor usou os seguintes critérios para a escolha das moitas: diâmetro maior
que 5 m; a presença de um dossel contínuo; a ausência de um tapete de bromélias no seu
subbosque e limites físicos de borda bem definidos. Destas 39 moitas, 20 encontram-se
no cordão arenoso de Cabiúnas e 19 no de Comprida (Figura 2).
21
Para estimar a abundância relativa das espécies nas moitas foi utilizado a mesma
metodologia de toques realizada por Dias (2008). Em cada moita foi feita uma grade de
pontos uniformemente espaçados de um metro em um metro. Em cada um destes pontos
foi registrado o número de toques e as espécies que estavam tocando uma vara com 8 mm
de espessura posicionada perpendicurlamente ao solo a cada metro. Esta metodologia
utilizada na estimativa da abundância relativa das espécies é uma abordagem de “cover
pin frame” (Kent & Coker 1992, Dias et al. 2005). A abundância relativa da espécie na
moita foi calculada pelo número de toques de uma determinada espécies/número total de
toques encontrado na moita. Para obter o valor de abundância relativa das espécies na
área foram somado as abundâncias relativas das espécies de todas as moitas da área de
restinga em questão (Cabiúnas ou Comprida). A riqueza foi obtida pelo número de
espécies registradas na fitossociologia de toques da moita e para calcular a riqueza da
área foram somadas a riqueza de espécies de todas as moitas da área em questão.
Variação espacial da chuva de sementes
Em cada moita, quatro coletores de 20 x 70cm com uma malha de 2mm foram
dispostos nas direções cardinais. Como uma grande proporção das espécies na restinga
apresentam sementes de tamanho grande (Pimentel 2002), a espessura da malha foi
adequada para coletar uma grande diversidade de sementes. De setembro de 2005 a
agosto de 2006, todos os meses, os coletores foram inspecionados e todo material vegetal
contido dentro deles foi coletado. No laboratório, as sementes foram separadas,
identificadas e contadas. Os quatro coletores de cada moita foram considerados com uma
amostra única.
A densidade de sementes foi calculada para cada espécie na moita através do
número de sementes da espécie encontrado no coletor/soma da área dos quatros coletores
22
dispostos na moita. Para obter o valor da densidade de sementes de uma determinada
espécies na área foram somadas as densidades de sementes de todas as moitas da área de
restinga em questão (Cabiúnas ou Comprida). Para calcular a riqueza da chuva de
sementes utilizou-se o número de espécies que apresentaram sementes nos coletores da
moita. A riqueza da chuva de sementes da área foi obtida pela soma da riqueza de
sementes de todas as moitas da área em questão.
Figura 2- Imagem de satélite Ikonos II das duas área de Formação Aberta de Clusia no
PARNA da Restinga de Jurubatiba selecionadas para conduzir o experimento de chuva de
sementes. A primeira área denominada de Cabiúnas (CAB) se encontra próxima à Lagoa
de Cabiúnas. A segunda área denominada de Comprida (CO) se encontra próximo à
Lagoa de Comprida. Os quadrados marcam a localização das moitas utilizadas no estudo.
A praia está alinhada horizontalmente com a porção inferior da figura.
Análise estatística
Como os dados de abundância relativa das espécies lenhosas e de densidade das
sementes nos coletores não apresentaram uma distribuição normal tanto em Cabiúnas
como em Comprida, optou-se por realizar correlações não-paramétricas. Correlações de
Spearman foram conduzidas separadamente para Cabiúnas e Comprida a fim de verificar
CAB
CO
23
se as espécies mais abundantes na vegetação apresentavam uma maior densidade de
sementes na chuva na área.
Regressões lineares entre a riqueza de espécies nas fitossociologias toques e a de
espécies na chuva de sementes bem como entre a a riqueza de espécies nas
fitossociologias toques e a densidade de sementes na chuva foram realizadas para cada
área de restinga separadamente. Como o objetivo era avaliar se a distribuição das
espécies ao longo das moitas influenciava a composição e a densidade da chuva de
sementes na paisagem, as moitas foram utilizadas como unidades amostrais. Nas
regressões entre riqueza de toque e densidade de sementes na chuva tanto para Cabiúnas
como para Comprida, os dados foram transformados para LOG
10.
Foram conduzidas também correlações de Spearman entre a abundância relativa e
a densidade de sementes nos coletores separadamente para cada área de restinga para um
total de oito espécies que tinham no mínimo cinco toques na fitossociologia ou cinco
sementes na chuva. Nestas correlações a fim de avaliar se a distribuição das espécies nas
moitas influenciavam a densidade da chuva de sementes na paisagem, novamente as
moitas foram utilizadas como as unidades amostrais. Como as relações entre as duas
variáveis foi a mesma em Cabiúnas e Comprida para as oito espécies, optou-se por
verificar se a abundância relativa das espécies gerava uma densidade maior de sementes
na chuva nas moitas de vegetação realizando as correlações de Spearman com os dados
das duas áreas juntas para cada uma das oito espécies selecionadas.
Resultados
Foram encontradas 32 espécies lenhosas constituindo as moitas vegetacionais da
Formação aberta de Clusia da Restinga de Jurubatiba nas duas áreas estudadas. Dentro
desta 32 espécies, duas foram exclusivas de Cabiúnas (Eugenia nitida e Myrsine
24
umbellata) e quatro só foram verificadas nas moitas de vegetação de Comprida
(Byrsonima sericea, Maytenus obtusifolia, Ormosia arborea e Senna pendula). Clusia
hilariana e Protium icicariba foram as espécies com maiores abundâncias relativas nas
moitas de vegetação nas duas áreas de restinga estudadas. Em Cabiúnas, as outras
espécies que tiveram os maiores valores de abundância relativa nesta área foram
Erythroxylum subsessile, Gomidesia martiana e Ocotea notata, enquanto em Comprida,
esta espécies foram substituídas por Coccoloba arborescens, Manilkara subsericea e
Myrsine parvifolia (Tabela 1).
Na chuva de sementes foi encontrado um total de 2,185 sementes nas duas áreas
de restinga, onde para apenas 28% delas não foi possível determinar a espécie. Foram
identificadas 28 espécies lenhosas na chuva de sementes nas duas áreas de restinga e a
similaridade com a vegetação que compõe as moitas foi de 82%. Duas espécies,
Coccoloba confusa e Eugenia sulcata, foram verificadas somente na chuva de sementes,
isto é, não houve registro de nenhum indivíduo destas espécies em todas as moitas de
vegetação amostradas nas duas áreas de restinga. Foram verificadas 1,138 sementes na
chuva de Comprida e apenas 10% não foram identificadas. Em Cabiúnas, o número de
sementes registrado na chuva foi de 1,047, no entanto, o total não identificado foi maior,
46% das sementes encontradas nesta área não tiveram a espécie determinada. Comprida
apresentou uma maior riqueza de espécies na chuva de sementes do que Cabiúnas.
Coccoloba confusa, Cupania emarginata, Eugenia sulcata, Heteropterys coleoptera,
Kielmeyera membranacea, Neomitranthes obscura, Ormosia arborea, Senna pendula e
Tocoyena bullata foram as espécies encontradas exclusivamente na chuva de sementes de
Comprida. A única espécie exclusiva da chuva de sementes de Cabiúnas foi Manilkara
subsericea. As espécies com maiores densidades de sementes na chuva foram distintas
entre as duas áreas estudadas. Em Cabiúnas, as seis espécies em ordem crescente que
25
apresentaram um maior número de sementes foram: Erythroxylum subsessile, Smilax
rufescens, Myrsine parvifolia, Clusia hilariana, Manilkara subsericea e Erythroxylum
ovalifolium. Enquanto, em Comprida, densidades de sementes maiores foram verificadas
em: Erythroxylum ovalifolium, Smilax rufescens, Paullinia weinmanniaefolia, Myrcia
lundiana, Guapira opposita e Myrsine parvifolia (Tabela 1).
Apesar de espécies com baixas densidade relativas apresentarem sementes (e.g.
Byrsonima sericea, Erythroxylum ovalifolium, Maytenus obtusifolia, Ouratea cuspidata,
Capparis flexuosa) (Tabela 1), uma correlação positiva entre a abundância relativa das
espécies e a densidade de sementes na chuva foi verificada tanto para Cabiúnas
(Spearman r= 0,64, p<0,05, N=33) como para Comprida (Spearman r= 0,48, p<0,05, N=
33) (Figura 3). No entanto, foi encontrada uma baixa densidade de sementes para
Protium icicariba e Ocotea notata que apresentaram uma alta abundância relativa nas
duas áreas de restinga.
Não foram verificadas relações significativas entre a riqueza de toques na
fitossociologia e a chuva de sementes (R
2
= 0,007, p>0,05) e entre a riqueza de toques na
fitossociologia e a densidade de sementes na chuva (R
2
= 0,011, p>0,05) nas moitas em
Cabiúnas. Resultados semelhantes foram encontrados em Comprida, não há relação entre
a riqueza de toques na fitossociologia e a da chuva de sementes (R
2
= 0,02, p>0,05) e nem
entre riqueza de toques na fitossociologia e densidade de sementes na chuva (R
2
= 0,001,
p>0,05) nas moitas. Nas correlações entre a densidade do número de sementes e a
abundância relativa realizadas separadamente para cada espécie, apenas para Smilax
rufescens foi encontrado um aumento na densidade de sementes com o da sua abundância
relativa nas moitas de vegetação (r= 0,36, p<0,05) (Figura 4H).
Aproximadamemte 67% das moitas de vegetação eram compostas por mais de 10
espécies lenhosas. Todas as moitas apresentaram sementes em seus coletores, no entanto,
26
20% delas tiveram mais de 10 espécies presentes na chuva de sementes (Tabela 2). Em
cinco moitas, todas localizadas em Comprida, o número de espécies na chuva de
sementes foi superior ao encontrado na fitossociologia de toque. Em 82% das espécies
lenhosas identificadas na chuva de sementes foi verificado casos onde encontrou-se
sementes nos coletores de moitas em que a espécie estava ausente na fitossociologia de
toque (Figura 5). A maioria destas espécies teve de uma a dez sementes nos coletores
quando presentes somente na chuva de sementes da moita. Quatro espécies,
Erythroxylum subsessile, Eugenia umbelliflora, Manilkara subsericea e Myrcia lundiana,
apresentaram até 20 sementes nos coletores em moitas em que não foram registrados
indivíduos destas espécies na fitossociologia de toque. Em Paullinia weinmanniaefolia e
Tocoyena bullata foi observado 23 e 39 sementes respectivamente na chuva em moitas
onde indivíduos destas espécies eram ausentes. E por último, Erythroxylum ovalifolium
teve 215 sementes na chuva de moitas em que indivíduos desta espécie não encontravam-
se no conjunto de espécies presentes na vegetação desta moita. Em apenas três moitas
presente em Cabiúnas é que não foram verificadas o caso de espécies presentes somente
na chuva de sementes, isto é, ausentes na fitossociologia de toques (Tabela 2).
Erythroxylum ovalifolium, Paullinia weinmanniaefolia, Tocoyena bullata, Myrsine
parvifolia e Eugenia umbelliflora foram as espécies que apareceram em maior número de
moitas como constituíndo somente a chuva de sementes (Figura 5).
27
Tabela 1- Abundância relativa das espécies lenhosas e da densidade de sementes nas moitas de vegetação de Cabiúnas e Comprida no PARNA
da Restinga de Jurubatiba. As síndromes de dispersão foram extraídas de Pimentel (2002). X- não há descrição da síndrome de dispersão.
Espécies
Abundância
relativa
Cabiúnas
Abundância
relativa
Comprida
N
0
de
sementes/m
2
Cabiúnas
N
0
de
sementes/m
2
Comprida
Síndrome de
dispersão
(Pimentel 2002)
Byrsonima sericea DC. 0,000 0,010 1,8 10,7 Não assistida
Calyptranthes brasiliensis Spreng. 0,135 0,044 0,0 0,0 x
Capparis flexuosa (L.)L. 0,101 0,119 8,9 23,2 Zoocorica
Clusia hilariana Schltdl. 7,074 7,248 69,6 48,2 Zoocorica
Coccoloba arborescens (Vell.)How. 0,021 0,994 0,0 0,0 x
Coccoloba confusa How. 0,000 0,000 0,0 5,4 Não assistida
Cupania emarginata Cambess. 0,050 0,034 0,0 3,6 Zoocorica
Erythroxylum ovalifolium Peyr. 0,056 0,102 35,7 544,6 Zoocorica
Erythroxylum subsessile (Mart.)O.E.Schulz 1,246 0,307 176,8 66,1 Zoocorica
Eugenia sulcata Spreng. Ex Mart. 0,000 0,000 0,0 7,1 Zoocorica
Eugenia umbelliflora Berg 0,240 0,305 21,4 30,4 Zoocorica
Eugenia nitida Cambess. 0,387 0,000 0,0 0,0 Zoocorica
Gomidesia martiana Berg 0,943 0,006 0,0 0,0 Zoocorica
Guapira opposita (Vell.)Reitz 0,140 0,260 14,3 96,4 Zoocorica
Heisteria perianthomega (Vell.)Sleumer 0,121 0,008 8,9 16,1 Zoocorica
Heteropterys coleoptera A.Juss. 0,048 0,020 0,0 1,8 Anemocorica
Kielmeyera membranaceae Casar. 0,000 0,010 0,0 25,0 Anemocorica
Manilkara subsericea (Mart.)Dubard 0,124 0,550 57,1 0,0 Zoocorica
Maytenus obtusifolia Mart. 0,000 0,010 0,0 8,9 Zoocorica
Myrcia lundiana Kiaersk. 0,733 0,389 25,0 153,6 Zoocorica
Myrsine parvifolia A.DC
0,456 0,503 71,4 87,5 Não assistida
Continuação da Tabela 1
Espécies
Abundância
relativa
Cabiúnas
Abundância
relativa
Comprida
N
0
de
sementes/m
2
Cabiúnas
Neomitranthes obscura (DC.)Legrand 0,058 0,041 0,0
Ocotea notata (Nees)Mez 0,855 0,391 0,9
Ormosia arborea (Vell.)Harms 0,000 0,060 0,0
Ouratea cuspidata (St.-Hil.)Engl. 0,070 0,134 0,1
Paullinia weinmanniaefolia Mart. 0,287 0,360 12,5
Protium icicariba (DC.)Marchand 2,229 2,046 3,6
Senna pendula (Willd.)H.S.Irwin & R.C.Barneby 0,000 0,021 0,0
Smilax rufescens Griseb. 0,882 1,442 144,6
Tapirira guianensis Aubl. 0,000 0,087 0,0
Ternstroemia brasiliensis Cambess. 0,139 0,043 1,8
Tocoyena bullata Mart. 0,015 0,085 0,0
Xylopia ochrantha Mart. 0,480 0,166 12,5
Espécies não identificadas 0,371 0,592 800
29
0 1 2 3 4 5 6 7 8
0
100
200
300
400
500
600
N
0
de sementes/m
2
Abundância relativa
0 1 2 3 4 5 6 7 8
0
100
200
300
400
500
600
Figura 3- Correlação entre a abundância relativa das espécies presentes na
fitossociologia de toque e a densidade de sementes nos coletores de duas áreas de
Formação Aberta de Clusia do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. Os pontos
representam a soma dos valores dos dois parâmetros mensurados de todas as moitas de
uma determinada área para cada espécies separadamente. Cabiúnas () e Comprida ().
30
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
0
10
20
30
40
H
G
F
E
D
C
B
A
C. hilariana
r= 0,10, p>0,05
0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16 0.18
0
20
40
60
80
100
E. subsessile
r= -0,08, p>0,05
0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10
0
20
40
60
80
100
120
140
160
E. ovalifolium
r= -0,007, p>0,05
0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10
0
2
4
6
8
10
12
14
E. umbelliflora
r= -0,10, p>0,05
0.00 0.01 0.02 0.03 0.04 0.05 0.06 0.07 0.08
0
5
10
15
20
25
30
35
G. opposita
r= 0,29,p>0,05
0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30
0
10
20
30
40
50
M. lundiana
r= 0,048, p>0,05
0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16
0
5
10
15
20
25
30
35
M. parvifolia
r= 0,08, p>0,05
0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16
0
10
20
30
40
50
60
70
N
o
de sementes/m
2
Abundância relativa
S. rusfence
r= 0,36, ***
Figura 4- Correlação entre a abundância relativa e a densidade de sementes de oito
espécies lenhosas presentes nas moitas vegetacionais de duas áreas de restinga (Cabiúnas
e Comprida) da Formação aberta de Clusia do Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba. A- C. hilariana (N=34), B- E. ovalifolium (N=27), C- E. subsessile (N=32),
D- E. umbelliflora (N=18), E- G. opposita (N=20), F- M. lundiana (N=30), G- M.
parvifolia (N=30) e H- S. rufescens (N=37). Correlação de Speraman, ***p<0,05.
3
1
Tabela 2- Número de espécies lenhosas identificadas na fitosociologia de toques, de espécies presentes
na chuva de sementes e de espécies presentes na chuva de sementes porém ausentes na fitosociologia
de toque de 40 moitas de vegetação da Formação aberta de Clusia da Restinga de Jurubatiba.
Moitas
N
o
de espécies lenhosas
presentes na fitosociologia de
toque
N
o
de espécies
presentes na chuva de
sementes
N
o
de espécies presentes na chuva de
sementes, mas ausentes na
fitosociologia de toque
1 15 8 3
2 9 5 1
3 10 6 1
4 12 5 1
5 6 3 1
6 10 6 4
7 16 2 1
8 14 2 0
9 5 4 3
10 8 2 2
11 16 5 0
12 8 6 3
13 18 4 2
14 9 3 0
15 9 3 1
16 13 5 1
17 12 5 1
18 10 4 1
19 6 5 3
20 10 3 0
22 17 10 3
23 18 12 4
24 15 12 6
25 12 6 1
26 8 9 6
27 14 8 2
28 11 6 3
29 8 11 6
30 13 5 3
31 12 4 2
32 8 8 5
33 7 9 6
34 15 7 2
35 14 11 3
36 11 17 8
37 14 7 2
38 17 13 5
39 10 10 3
40 4 8 6
32
B. sericea
C. flexuosa
C. confusa
C. emarginata
E. ovalifolium
E. subsessile
E. sulcata
E. umbelliflora
G. opposita
H. perianthomega
K. membranacea
M. subsericea
M. obtusifolia
M. lundiana
M. parvifolia
N. obscura
O. notata
O. cuspidata
P. weinmannaefolia
S. rufescens
T. brasiliensis
T. bullata
X. ochrantha
0
5
10
15
20
25
Número de moitas
Figura 5- Número de moitas em que as espécies estavam presentes na chuva de sementes
porém os indivíduos ausentes nas moitas de vegetação da Formação aberta de Clusia do
Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba.
33
Discussão
A chuva de sementes pode apresentar uma forte influência na dinâmica do
recrutamento de novos indivíduos em um local, pois a colonização de um sítio depende
em parte da chegada de sementes nele e da distribuição espacial delas na paisagem
(Buisson et al. 2006, Martini & dos Santos 2007). Quanto maior for o número e a
diversidade de sementes que alcançarem um determinado sítio, maior será a
probabilidade de mais juvenis de diferentes espécies se estabelecerem no local (Norden et
al. 2007). Além disso, posteriormente, as sementes presentes na chuva podem vir a
formar o banco de sementes que pode ser definido como um estoque natural de sementes
viáveis presentes sobre a serrapilheira e/ou depositadas no solo por algum tempo e um
determinado espaço (Simpson et al. 1989, Walck et al. 2005). Em suma, a distribuição da
chuva de sementes na paisagem determina quais espécies irão formar o banco de
sementes e/ou de plântulas de um local e estes dois processos ecológicos poderão ditar o
recrutamento de juvenis que por sua vez poderá influenciar o arranjo espacial das
espécies vegetais (Dosch et al. 2007). No entanto, a via inversa também ocorre, isto é, a
distribuição espacial da chuva de sementes sobre o solo pode ser determinada em parte
pela abundância e pelo arranjo das espécies vegetais na paisagem (Au et al. 2006).
Na Restinga de Jurubatiba foi verificada uma grande similaridade entre as
espécies presentes nas moitas de vegetação e as espécies da chuva de sementes das duas
áreas estudadas. Ao contrário de Comprida, em Cabiúnas não foi possível identificar a
espécie de muitas sementes encontradas na chuva. Como Cabiúnas encontra-se disposta
entre duas áreas de Mata de Restinga é possível que parte das sementes não identificadas
sejam oriundas destas Matas. Alves et al. (2004) observaram que diversas espécies de
aves ocorrem tanto na restinga aberta como nas Matas na Restinga de Jurubatiba. Sendo
assim, estas aves poderiam estar dispersando sementes entre as duas fisionomias
34
vegetacionais. A migração de sementes da Mata para a vegetação aberta de Comprida
parece ser menor, o que pode ser um reflexo da maior distância que as Matas de restinga
se encontram desta Formação Aberta de Clusia. Uma grande similaridade entre as
espécies presentes na vegetação e as da chuva de sementes também já foi observada em
outros ecossistemas como por exemplo para um complexo de vegetação de estepe do
Mediterrâneo (Buisson et al. 2006). Neste estudo, os autores encontraram uma forte
influência da composição de espécies vegetais que estavam presentes no local na chuva
de sementes, isto é, uma alta proporção de sementes de ervas foi registrada nos campos
antropofizados, enquanto, nos fragmentos houve uma grande presença de sementes de
arbustos na chuva. Um resultado oposto foi verificado para a Floresta Atlântica sensu
stricto. Martini & dos Santos (2007) encontraram uma fraca relação entre a composição
da chuva de sementes e a de espécies vegetais tanto para fragmentos como para áreas não
perturbadas de Floresta Atlântica. Provavelmente, a fraca relação entre a composição da
chuva de sementes e a vegetação do local verificada para Floresta Atlântica sensu stricto
(Martini & dos Santos 2007) pode ser em parte resultado da alta riqueza e densidade de
espécies nestas florestas. Enquanto nas vegetações abertas, como a restinga estudada
nesta tese e o estepe do Mediterrâneo (Buisson et al. 2006), a diversidade de espécies é
menor, o que pode resultar numa maior semelhança entre a chuva de sementes e a
vegetação local.
Na Restinga de Jurubatiba, as espécies com maiores abundâncias relativas na
paisagem apresentaram densidades de sementes mais altas na chuva tanto em Cabiúnas
como em Comprida. Dosch et al. (2007) encontraram um resultado semelhante para as
Florestas Úmidas da Costa Rica, a densidade da chuva de sementes pode ser explicada
em parte pela densidade dos arbustos na paisagem. Além da influência da abundância
relativa das espécies, a composição da chuva de sementes da Restinga de Jurubatiba
35
também parece estar sendo influenciada pela variação espacial da riqueza de espécies
entre as áreas estudadas. O maior número de espécies observadas na chuva de sementes
de Comprida pode ser um reflexo da maior riqueza de espécies (Pimentel et al. 2007)
desta área de estudo em relação à Cabiúnas. Apesar do número de sementes ter sido
semelhante entre as duas áreas de restinga, o maior número de sementes identificadas em
Comprida pode indicar uma maior similaridade das espécies da chuva de sementes com a
vegetação local nesta área do que em Cabiúnas. Houve diferença nas espécies com maior
número de sementes entre as duas áreas de estudo, no entanto, este trabalho foi realizado
durante um ano e várias espécies tropicais apresentam produção de sementes que pode
variar entre os anos (Smith-Ramírez et al. 1998, Wright et al. 1999). Desta forma, as
espécies com maior número de sementes neste ano de estudo nas áreas de restinga pode
ser diferente no seguinte, havendo a possibilidade de existirem anos onde ocorra uma
similaridade das espécies mais produtivas entre as duas áreas de restinga. Ao contrário
das relações verificadas para os parâmetros fitossociológicos e os da chuva de sementes
nas análises comparativas entre as duas áreas de restinga, a distribuição e abundância
relativa das espécies dentro das moitas não exerceu influência na riqueza e na densidade
da chuva das sementes, exceto para S. rufescens. Provavelmente, esta fraca influência da
vegetação que compõe a moita na sua chuva de semente é um reflexo do grande fluxo de
sementes entre as moitas.
A distribuição espacial das sementes numa vegetação também pode ser uma
consequência da síndrome de dispersão apresentada pelas espécies (Arrieta & Súarez
2005, Van der Veken 2007). Na Restinga de Jurubatiba foram observadas fortes
evidências que permitem apontar que a dispersão está influenciando no arranjo espacial
da chuva das sementes ao longo da paisagem. Primeiramente, foi observado a presença
de sementes de espécies que não foram registradas na fitossociologia de toques realizada
36
nas moitas nas duas áreas estudadas. Por exemplo, nenhum toque de Byrsonima sericea
foi encontrado em Cabiúnas, no entanto, sementes desta espécie foram verificadas nos
coletores desta área de restinga. Semelhante é o caso de Eugenia sulcata e Coccoloba
confusa, onde foram encontradas sementes das duas espécies em Comprida, apesar de
nenhum toque destas espécies ter sido registrado. Além disso, a alta densidade de
sementes verificada para Erythroxylum ovalifolium associado à sua baixa abundância
relativa na fitossociologia de toque é um indício de que as sementes desta espécie estão
sendo dispersas para dentro das moitas de vegetação. Segundo Araujo et al. (2004), E.
ovalifolium encontra-se entre as 20 espécies arbóreas que apresentaram as maiores
densidades relativas na Formação Aberta de Clusia na Restinga de Jurubatiba, no entanto,
esta espécie encontra-se bastante frequente nas áreas mais abertas, isto é, entre e na borda
das moitas. Sendo assim, as sementes de Erythroxylum ovalifolium provavelmente estão
sendo dispersas das áreas mais abertas para o interior das moitas. Por último, em diversas
moitas de vegetação foram encontradas espécies presentes na chuva de sementes e
ausentes na fitossociologia de toques. Dentro das 23 espécies encontradas somentes na
chuva de sementes da moita, 16 apresentam dispersão zoocórica, uma espécie é
anemocórica, para duas espécies não há descrição do agente dispersor e quatro delas tem
dispersão não assistida, isto é, não apresentaram nenhuma estrutura evidente que permitiu
a classificação de um agente dispersor (Pimentel 2002). Diversos estudos apontam que o
padrão de distribuição das sementes de espécies dispersas por zoocoria depende da
atividade do animal e que as dispersas por vento tem uma maior probabilidade de
alcançar lugares mais distantes bem como de distribuir a chuva de sementes de uma
maneira mais uniforme na paisagem (Argaw et al. 1999, Shaukat et al. 2004, Arrieta &
Súarez 2005, Reiné et al. 2006). A maioria das espécies que foram encontradas somente
na chuva de sementes em um grande número de moitas apresenta dispersão zoocórica, o
37
que é uma evidência de que os animais dispersores estão contribuindo de forma efetiva na
distribuição espacial da chuva de sementes na Restinga de Jurubatiba. Para Erythroxylum
ovalifolium foi observado em um grande número de moitas a presença da semente e a
ausência do indivíduo adulto, o que vem a ser mais uma forte evidência da grande
capacidade de dispersão das sementes desta espécie. Ao contrário, Kielmeyera
membranacea, a única espécie presente na chuva de sementes com dispersão
anemocórica, encontra-se no grupo em que as sementes foram exclusivas da chuva em
poucas moitas.
Conclusão
A riqueza de espécies da área, a densidade relativa das espécies na paisagem bem
como os agentes dispersores estão influenciando na magnitude e na composição da chuva
de sementes na Restinga de Jurubatiba. Dentro dos agentes dispersores, a zoocoria
apresenta um papel importante na dispersão das sementes entre as moitas e
consequentemente, na dinâmica espacial da chuva de sementes nesta restinga. Existe uma
variação espacial na riqueza de espécies da chuva de sementes em diferentes áreas de
Formação Aberta de Clusia, o que é um indício de que possa ocorrer um recrutamento
diferencial de juvenis ao longo desta restinga. No entanto, é provável que as áreas de
restinga aberta estejam recebendo sementes da Mata de Restinga, o que pode
proporcionar um fluxo gênico entre as diferentes formações vegetacionais da Restinga de
Jurubatiba.
38
Capítulo II- Padrões de chuva de sementes e características germinativas
predominantes de habitats úmidos presentes na planície arenosa costeira
Introdução
A água desempenha uma forte influência na regulação da germinação de sementes
(Baskin & Baskin 2001). Entre os ecossistemas existe uma grande variação na
disponibilidade deste recurso que é determinada tanto pela quantidade e frequência de
chuvas ao longo do ano bem como pelo tipo de solo que afeta a capacidade de retenção
de água (Larcher 2000). Ao contrário das florestas úmidas, uma grande variação temporal
na disponibilidade de água nos solos é encontrada nos tipos vegetacionais com baixa
precipitação e/ou sazonalidade na distribuição das chuvas. Sendo assim, ocorrem dois
períodos distintos para a germinação de sementes nestes ecossistemas: o primeiro com
uma grande disponibilidade de água e um outro onde as sementes deverão ser capazes de
germinarem em baixos potenciais hídricos. A habilidade das germinar sementes e
estabelecer plântulas em baixos potenciais hídricos pode ocasionar uma ocorrência maior
das espécies em ambientes secos e/ou sazonais, enquanto uma alta exigência de água para
a germinação pode restringir a distribuição das espécies a ambientes úmidos (Adams
1999, Sy et al. 2001, Schutz et al. 2002, Zengh et al. 2004).
Uma grande proporção das espécies presentes nas Florestas Tropicais Úmidas
possuem uma grande exigência de água para a germinação das sementes (Baskin &
Baskin 2001). Além disso, a maioria das espécies dos habitats úmidos possuem sementes
com comportamento recalcitrante, isto é, que apresentam sensibilidade à dessecação e
uma curta longevidade (Baskin & Baskin 2001, Farnsworth 2000). O grande conteúdo de
água da maioria das sementes recalcitrantes no momento da dispersão ocasionam uma
rápida germinação das sementes (Farnsworth 2000), o que não permite a sua estocagem
por um longo tempo no banco de sementes no chão das florestas e nem em condições
39
laboratoriais (Daws et al. 2005). A maioria dos estudos sobre longevidade de sementes
sensíveis à dessecação vem tentando descrever as condições ambientais adequadas que
permitem a estocagem deste tipo de sementes por um longo período de tempo (Corbineau
& Côme 1988, Andrade et al. 2003, Anguelova-Merhar et al. 2003, Berjak & Pammenter
2008). No entanto, nenhum estudo apresentou uma abordagem mais ecológica da questão
na qual torna-se mais relevante descrever quais os fatores que afetam a sensibilidade à
desidratação e a perda da viabilidade das sementes em poucos dias ou semanas após a
chuva de sementes e de como estes fatores influenciam nos padrões de distribuição das
espécies.
No entanto, nas florestas úmidas também são encontradas espécies onde as
sementes com um grande conteúdo de água no momento da dispersão apresentam
dormência morfológica e/ou fisiológica e, consequentemente, germinam mais lentamente
(Baskin & Baskin 2000). As sementes dormentes podem tolerar algum grau de
dessecação e além disso, a dormência permite o espassamento da germinação de uma
coorte de sementes ao longo do tempo, aumentando as chances das sementes germinarem
e das plântulas se estabelecerem em períodos de maior disponibilidade de água nos solos
(Vazquez-Yanes & Orozco-Segovia 1993). Ao contrário das florestas úmidas tropicais,
nos ambientes secos e/ou sazonais, espécies com sementes sensíveis à dessecação são
pouco abundantes e quando ocorrem apresentam a chuva de sementes restrita à estação
chuvosa (Daws et al. 2005, Pammenter & Berjak 2002, Tweddle et al. 2003, Pritchard et
al. 2004). A maioria das espécies presentes nestes ambientes com períodos de acentuada
deficiência hídrica no solo possuem sementes ortodoxas que são caracterizadas por
apresentarem um baixo conteúdo de água no momento da dispersão, dormência, grande
longevidade, tolerância à dessecação bem como por concentrarem a sua chuva de
40
sementes durante a estação seca (Baskin & Baskin 2001, Pritchard et al. 2004, Tweddle
et al. 2003, Daws et al. 2005).
Além da influência dos fatores ambientais (Daws et al. 2004, Donohue et al.
2005), as características germinativas e o período de produção de sementes das
comunidades vegetais também podem ser determinados pela fonte biogeográfica das
espécies (Baskin & Baskin 2001). Ackerly (2004) verificou que os atributos foliares de
um grupo de espécies presentes em um Chaparral na Califórnia estavam mais
relacionados com um conservadorismo de nicho da fonte biogeográfica das espécies do
que com um cenário de mudanças evolutivas em resposta às condições ambientais as
quais as espécies foram expostas. Todavia, esta influência da origem geográfica das
espécies sobre as características germinativas tem recebido pouca atenção na literatura. A
maioria dos estudos foca na relação entre os atributos germinativos das espécies e as
condições ambientais do local onde elas estão presentes (Dussert et al. 2000, Khurana &
Schütz et al. 2002, Singh 2004, Tobe et al. 2005). O Bioma Mata Atlântica pode ser
considerado um cenário perfeito para investigar esta influência da origem geográfica das
espécies nas características germinativas das plantas. Este bioma compreende um
mosaico de vegetações onde encontram-se as floresta úmidas denominadas de Floresta
Atlântica sensu stricto e as planícies arenosas costeiras chamadas de restinga (Rizzini
1979, Scarano 2002). Diante do fato de que a restinga é um ambiente geologicamente
recente, apresenta um baixo grau de endemismo de espécies e de que a maioria das suas
espécies são originárias da periférica Floresta Atlântica sensu stricto (Araujo 2000),
pode-se esperar que várias espécies da planície arenosa apresentem atributos
germinativos semelhantes aos da Floresta Atlântica.
41
Por ser uma floresta úmida tropical, pressupõe-se que a maiora das espécies
presentes na Floresta Atlântica sensu stricto apresente características germinativas
descritas para ambientes úmidos que são bem distintas das apontadas como
predominantes nos ambientes secos e/ou sazonais (Pammenter & Berjak 2002, Tweddle
et al. 2003, Pritchard et al. 2004, Daws et al. 2005). Porém, ao expadirem a sua área
geográfica para a restinga, as espécies encontraram fatores ambientais bem diferentes do
seu local de origem. Além do baixo conteúdo nutricional, o substrato arenoso apresenta
uma grande flutuação na disponibilidade de água, mesmo durante a estação chuvosa são
frequentes os períodos de baixo potencial hídrico devido aos verânicos (Cavalin & de
Mattos 2007). Esta variação temporal na disponibilidade de água pode ser um obstáculo
para o recrutamento via semente de diversas espécies lenhosas na restinga. Frente as
características germinativas apontadas para as espécies com comportamento recalcitrante
(Baskin & Baskin 2001), foi assumido nesta tese que este tipo de semente é bastante
sensível às condições ambientais de deficiência hídrica impostas pelo substrato arenoso.
Sendo assim, é plausível propor que as espécies com sementes sensíveis à dessecação
para colonizarem a restinga devem ter concentrado a dispersão das suas sementes durante
a estação chuvosa ou apresentado características responsáveis por evitar os efeitos
deletérios da dessecação na semente como a indução de dormência (Baskin & Baskin
2001) e/ou o atraso da velocidade de germinação para períodos de maiores potenciais
hídrico no solo (Rees 1999). Com o intuito de verificar se comportamentos germinativos
característicos das florestas úmidas estão sendo mantidos e se permitem o recrutamento
de indivíduos nas planícies arenosas, neste capítulo descreveu-se os padrões temporais de
chuva de sementes da restinga bem como conduziu-se experimentos para caracterizar a
exigência de água para a germinação e a sensibilidade à desidratação de espécies que
apresentam sementes com morfologia relacionada ao comportamento recalcitrante como
42
testa fina e/ou um grande conteúdo de água no momento da dispersão (Baskin & Baskin
2000). Especificamente, as seguintes questões foram conduzidas: i) existe uma
concentração da chuva de sementes durante a estação chuvosa na restinga?; ii) as
espécies da restinga tem sementes sensíveis à desidratação em curto período de tempo?;
iii) as espécies de restinga apresentam germinação quando as sementes são submetidas a
um estresse hídrico moderado?
Materiais e Métodos
Variação temporal da chuva de sementes
Para avaliar a variação temporal da chuva de sementes foram utilizadas as mesma
sementes triadas conforme a metodologia descrita no capítulo I relativa à variação
espacial da chuva de sementes. Picos de produção de sementes foram caracterizados
quando pelo menos 50% do número máximo de sementes obtido para uma espécie ao
longo de um ano foi encontrado em um mês.
Espécies estudadas nos experimentos de germinação
Na área de estudo foram selecionadas 11 espécies árboreas de oito famílias
distintas com diferentes valores de importância de indivíduos adultos na Restinga de
Jurubatiba (Araujo et al. 2004) (Tabela 3). Frutos maduros de pelo menos 10 indivíduos
de cada espécie foram coletados na Formação Aberta de Clusia durante todo o ano de
2005 e 2006. Após serem coletados, os frutos foram colocados em sacos de papel e
trazidos para o laboratório, onde os experimentos foram realizados no prazo máximo de
dois dias após a coleta. Tentou-se utilizar o mesmo conjunto de espécies para os dois
experimentos de germinação conduzidos nesta tese. No entanto, os experimentos foram
realizados em anos diferentes e no ano de 2006, Gomidesia martiana, Protium icicariba
e Ternstroemia brasiliensis tiveram uma baixa produção de frutos, inviabilizando o uso
43
destas espécies no experimento relativo à desidratação de sementes. Sendo assim, frutos
de Neomitrantes obsucura foram utilizados no lugar destas espécies.
Tabela 3- Família e valor de importância de indivíduos adultos (VI) (Araujo et al. 2004) para espécies
arbóreas da Formação aberta de Clusia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. Números representam
experimentos diferentes: (1) germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos, (2) sensibilidade das
sementes à desidratação em curto período de tempo.
Família VI
Clusia hilariana Schldtl. (1,2) Clusiaceae
34,16
Eugenia umbelliflora Berg. (1,2) Myrtaceae
10,68
Erythroxylum ovalifolium Peyr. (1,2) Erythroxylaceae
8,63
Gomidesia martiana Berg. (1) Myrtaceae
5,18
Guapira opposita (Vell.) Reitz. (1,2) Nyctaginaceae
10,25
Kielmeyera membranacea Casar. (1,2) Clusiaceae
4,66
Neomitranthes obscura (DC.) Legrand (2) Myrtaceae
8,05
Ocotea notata (Ness.) Mez. (1,2) Lauraceae
12,50
Ouratea cuspidata (St.-Hil.) Eng. (1,2) Ochnacea
3,51
Protium icicariba (DC.) March. (1) Burseraceae
29,01
Ternstroemia brasiliensis Cambess. (1) Theaceae
9,23
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos
No laboratório, as sementes foram removidas dos frutos carnosos, com exceção de
K. membranacea que possui frutos secos, e posteriormente foram imersas numa solução
de 5% de hipoclorito de sódio durante três minutos. Após este procedimento de
esterelização ter sido repitido por três vezes, as sementes foram lavadas com água
deionizada durante três minutos por três vezes também. As sementes foram dispostas em
placas de petri de 9 cm de diâmetro com papel filtro umedecido com 5 ml de água
deionizada no tratamento controle (
1
= 0 MPa) ou com uma solução de PEG-6000 que
propiciou um
=
-0,37/-0,38 MPa (dia/noite) que foi calculada através da fórmula de
Michael & Kaufmann (1973).
A escolha de submeter as sementes a um potencial hídrico moderado ao invés de
baixo foi com o intuito de detectar a existência de sementes muito sensíveis à diminuição
44
do potencial hídrico. Foram utilizadas 10 placas de petri com 10 sementes cada como
réplica para cada um dos dois tratamentos de potencial hídrico. Todas as placas de petri
foram dispostas na câmera de germinação com regime de temperatura de 25C/20C
(dia/noite) e fotoperíodo de 12 horas. As placas de petri foram inspecionadas a cada dois
dias para a contagem e remoção das sementes germinadas. Todas as placas foram pesadas
após o papel filtro ter sido umedecido com 5 ml de água deionizada ou com de solução de
PEG-6000 e as sementes terem sido dispostas na placa. Sendo assim, a cada inspeção, as
placas eram pesadas novamente e a água que havia sido perdida pela evaporação foi
reposta. Na água deionizada utilizada para reposição da evaporada foi adicionada uma
solução de 5 mL de nistatina em 1 L de água para evitar a infestação por fungos nas
sementes. As placas de petri foram cobertas por papel filtro para diminuir a evaporação
da água dentro da câmara de germinação. As sementes foram caracterizadas como
germinadas quando a radícula protusa apresentava aproximadamente 2mm de
comprimento.
Sensibilidade das sementes à desidratação em curto período de tempo
As sementes foram expostas ao mesmo tempo a umidades relativas do ar de 98,
93, 76 e 68%. As umidades relativas foram alcançadas usando diferentes soluções
concentradas de sais (Winston & Bates 1960) que foram colocadas dentro de potes de 5L
fechados. Após ser alcançada a umidade relativa respectiva ao sal adicionado ao pote
cinco grupos contendo cinco sementes foram dispostos para cada espécie dentro de cada
pote. Antes de começar o experimento, a massa seca de 20 sementes para cada espécie foi
obtida após as sementes serem colocadas numa estufa à 60
0
C e alcançarem um peso
constante. Antes de serem colocadas dentro dos potes, os grupos de cinco sementes foram
pesados e a massa fresca máxima foi obtida para cada um. Diariamente, os grupos de
cinco sementes foram pesados e a quantidade de água da semente foi calculada através da
45
fórmula: (massa fresca do dia-massa seca)/massa fresca máxima. Quando a quantidade de
água na semente decresceu a um conteúdo de 20% da massa total ou quando o
experimento alcançou 15 dias, as sementes foram colocadas para germinar seguindo o
mesmo procedimento descrito no experimento anterior. Este valor limite para a
quantidade de água na semente foi escolhido porque vem sendo descrito na literatura que
uma grande proporção das sementes sensíveis à dessecação perdem a sua viabilidade em
conteúdo de água abaixo de 20% da sua massa total (Tweddle et al. 2003). Por outro
lado, o tempo de duração de 15 dias para o experimento foi escolhido para verificar a
sensibilidade à desidratação das sementes em um curto período de tempo. Este tempo é
um período ecologicamente relevante na restinga porque as sementes são expostas ao
risco de morte por dessecação em poucos dias após a sua dispersão devido aos frequentes
verânicos de curta duração e as características físicas do substrato arenoso. Um grupo
controle de cinco placas de petri com cinco sementes dispostas em papel filtro umedecido
com 5 mL de água deionizada foi colocado para germinar seguindo o protocolo descrito
para o experimento anterior.
Análise estatística
A porcentagem final de germinação foi calculada para cada placa de petri
utilizando apenas as sementes germinadas e os valores foram transformados em arcoseno
da raiz quadrada antes das análises. O tempo de germinação foi obtida através do número
de dias transcorridos para alcançar 50% da germinação final de cada placa. A
porcentagem final de germinação e a velocidade de germinação foram comparadas entre
os tratamentos de diferentes potenciais hídricos através do teste-t para amostras
independentes para cada espécie. No experimento de sensibilidade das sementes à
desidratação, foram realizadas ANOVAs “one-way” para cada espécie seguidas de test de
tuckey, onde as diferentes umidades relativas foram as amostras independentes e as
46
dependentes, a porcentagem final e a velocidade de germinação. Foi calculado um index
de desidratação das sementes através da fórmula: (conteúdo de água da semente no
momento da dispersão - conteúdo de água da semente após a exposição a umidade
relativa de 68%)/dias submetidos à umidade relativa de 68%. Uma ANOVA “one-way”
foi conduzida com este index de desidratação das sementes para verificar se havia
diferença na quantidade de água perdida entre as espécies. Correlações de Pearson
também foram realizadas entre este index e a quantidade de água na semente no momento
da chuva de sementes bem como com a velocidade de desidratação da semente somente
com os dados obtidos na umidade relativa de 68%. Foram utilizados apenas os valores
das sementes expostas à umidade relativa de 68% para estas análises estatísticas porque
foi onde se verificou uma maior variação na quantidade de água perdida pelas sementes.
Resultados
Variação temporal da chuva de sementes
Foi verificado chuva de sementes ao longo de todo o ano na Restinga de
Jurubatiba e não houve uma concentração de dispersão de sementes durante a estação
chuvosa (Figura 6). Das 11 espécies em que as características germinativas foram
estudadas: K. membranacea, N. obscura, O. cuspidata e P. icicariba tiveram chuva de
sementes predominantemente durante a estação chuvosa. Ao contrário, a produção de
sementes de E. umbelliflora concentrou-se na estação seca. A chuva de sementes de O.
notata e T. brasiliensis ocorreu no final da estação seca e no início da chuvosa. Um
padrão oposto foi verificado para C. hilariana, a sua chuva de sementes começou no final
da estação chuvosa e continuou durante a estação seca. E. ovalifolium e G. opposita
tiveram um período longo de chuva de sementes, entretanto, a primeira espécie
apresentou um pico de produção de sementes durante a estação chuvosa. O período de
47
chuva de sementes de G. martiana não foi registrado porque nenhuma semente foi
encontrada dentro dos coletores (Figura 6).
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos
Uma alta porcentagem de germinação (>80%) foi verificada na maioria das
espécies de restinga. Apenas P. icicariba e T. brasiliensis tiverem valores abaixo de 60%
(Figura 7). Seis das 10 espécies decresceram significativamente a porcentagem de
germinação quando as sementes foram submetidas a um estresse hídrico moderado
(Tabela 4). A germinação foi reduzida em ca. 50% em E. umbelliflora e T. brasiliensis e
nenhuma semente de O. notata germinou em Ψ = -0,37 MPa. Ao contrário, C. hilariana
foi a única espécie que aumentou em 15% a porcentagem de germinação de suas
sementes do controle para o tratamemto de déficit hídrico moderado (Tabela 4). Uma
rápida velocidade de germinação foi encontrada nas sementes de G. opposita, K.
membranacea e O. cuspidata. Enquanto, as sementes de C. hilariana, E. ovalifolium, G.
martiana e P. icicariba tiveram uma velocidade moderada e as de T. brasiliensis, E.
umbelliflora e O. notata levaram um longo tempo para germinarem (Figura 7). Seis das
10 espécies da restinga apresentaram um retardo de mais de uma semana para o término
da germinação das suas sementes quando foram submetidas a um estresse hídrico
moderado.
Sensibilidade das sementes à desidratação em curto período de tempo
A maioria das espécies da restinga possui frutos carnosos com sementes
apresentando uma grande quantidade de água no momento da dispersão. Para E.
ovalifolium, N. obscura, O. cuspidata e E. umbelliflora, o conteúdo de água da semente
foi superior a 40%, enquanto para G. opposita e O. notata foi acima de 20%. Ao
contrário, C. hilariana e K. membranacea possuem sementes com uma quantidade de
água inferior a 5% da sua massa seca (Figura 8). Não houve diferença significativa na
48
quantidade de água perdida pelas sementes entre as espécies (ANOVA, F=1,063, p>0,05)
e esta não apresentou correlação com o conteúdo de água da semente no momento da
dispersão de sementes (r=0,26, p>0,05, N=8, correlação de Pearson). As sementes
ficaram de 3 a 17 dias submetidas a diferentes umidades relativas do ar e apresentaram
conteúdos de água distintos no final do experimento (Figura 8). A velocidade de
desidratação foi positivamente correlacionada com a quantidade de água que a semente
tinha no momento da chuva de sementes (r=0,85, p<0,05, N=8, correlação de Pearson).
Duas espécies apresentaram sementes sensíveis à desidratação em curto período
de tempo (Tabela 5). Em E. ovalifolium houve um decréscimo de 30% na porcentagem de
germinação quando a quantidade de água na semente decresceu para ca. de 30%. As
sementes de O. cuspidata apresentaram uma maior sensibilidade à desidratação. Um
decréscimo de aproximadamente 70% na germinação foi verificado quando a quantidade
de água na semente foi inferior a 25%. Ao contrário, G. opposita, K. membranacea, O.
notata e C. hilariana continuaram apresentando um grande número de sementes
germinadas com conteúdos de água inferiores a 15%. Sementes de E. umbelliflora e N.
obscura também tiveram uma baixa sensibilidade à desidratação, no entanto, a
quantidade de água das sementes destas espécies ainda era alta (>20%) após serem
submetidas por aproximadamente 15 dias à umidade relativa igual a 68%. O. cuspidata
apresentou um atraso de 11 dias para o término da sua germinação quando as sementes
apresentaram baixos conteúdos de água, no entanto, O. notata teve um comportamento
diferente, a germinação foi mais rápida nas sementes com pouco conteúdo de água do
que nas com maior quantidade de água (Tabela 5).
49
Figura 6- Padrão temporal da chuva de sementes de 28 espécies do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. O retângulo preenchido
representa o mês em que ocorreu a concentração de 50% do número total de sementes registrado na chuva de sementes. * representa as espécies
em que foram estudadas as características germinativas.
Heisteria perianthomega
*
Kielmeyera membranacea
Xylopia ochrantha
Tocoyena bullata
Smillax rufescens
Senna pendula
Protium icicariba
Ouratea cuspidata
Ocotea notata
Neomitranthes obscura
Myrsine parvifolia
Myrcia lundiana
Maytenus obtusifolia
Manilkara subsericea
Guapira opposita
Eugenia umbelliflora
Eugenia sulcata
Erythroxylum subsessile
Erythroxylum ovalifolium
Cupania emerginata
Coccoloba confusa
Clusia hilariana
Capparis flexuosa
Byrsonima sericea
Allagoptera arenaria
Set
Out
Nov
Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
nn
Jul
Ago
Ormosia arborea
Estação chuvosa Estação seca
*
*
*
*
*
*
Ternstroemia brasiliensis
*
*
*
Paullinia weinmanniaefolia
50
0 30 60 90 120 150
0
20
40
60
80
100
Protium icicariba
0 30 60 90 120 150
0
20
40
60
80
100
Ternstroemia brasiliensis
0
20
40
60
80
100
Ocotea notata
0
20
40
60
80
100
Ouratea cuspidata
0
20
40
60
80
100
Germinação (%)
Kielmeyera membranacea
0
20
40
60
80
100
Guapira opposita
0
20
40
60
80
100
Gomidesia martiana
0
20
40
60
80
100
Eugenia umbelliflora
0
20
40
60
80
100
Dias
Clusia hilariana
0
20
40
60
80
100
Erythroxylum ovalifolium
Figura 7- Porcentagem de germinação acumulativa e velocidade de germinação das
sementes de 10 espécies lenhosas do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba em
1
=0
() e
2
= -0,37 () MPa. Os valores do gráfico mostram as médias seguido do erro
padrão.
51
Tabela 4- Porcentagem média e tempo de germinação (dias para alcançar 50% da germinação final) de 10
espécies lenhosas do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba em Ψ
1
=0 e Ψ
2
=-0,37 MPa. * indica
diferença significativa entre os tratamentos (teste-t para amostras independentes p<0,05; N=10 com
exceção de O. cuspidata, N=9).
Germinação (%)
Tempo de germinação
Ψ
1
= 0 Ψ
2
= -0,37 valor-t Ψ
1
= 0
Ψ
2
= -0,37 valor- t
Guapira opposita 99 ± 3 97 ± 5 1,1 5 ± 0,4 13 ± 0,7 -8,9*
Kielmeyera membranacea 96 ± 13 93 ± 13 0,7 9 ± 0,6 23 ± 1,8 -7,0*
Ouratea cuspidata 90 ± 11 84 ± 11 1,4 9 ± 1,0 14 ± 1,7 -2,1
Clusia hilariana 70 ± 12 84 ± 13 -2,5* 17 ± 0,5 24 ± 2,1 -3,2*
Erythroxylum ovalifolium 68 ± 16 48 ± 19 2,6* 17 ± 1,7 23 ± 1,3 -2,9*
Gomidesia martiana 87 ± 13 53 ± 19 4,6* 14 ± 0,4 23 ± 1,1 -7,0*
Eugenia umbelliflora 88 ± 6 38 ± 27 5,5* 52 ± 2,8 54 ± 3,0 -0,4
Ocotea notata 88 ± 9 0 ± 0 56 ± 2,7 0 ± 0,0
Protium icicariaba 56 ± 17 18 ± 17 4,6* 10 ± 0,7 24 ± 1,8 -6,9*
Ternstroemia brasiliensis 47 ± 2
4 ± 7 7,2*
37 ± 1,5
36 ± 0,9 0,4
52
10
20
30
40
50
Ouratea cuspidata
10
20
30
40
50
Guapira opposita
10
20
30
40
50
Erythroxylum ovalifolium
0 5 10 15 20
0
10
20
30
40
50
Dias
Kielmeyera membranacea
10
20
30
40
50
Neomitranthes obscura
10
20
30
40
50
Ocotea notata
Conteúdo de água
na semente (%)
0 5 10 15
0
5
10
Clusia hilariana
10
20
30
40
50
Eugenia umbelliflora
Figura 8- Mudança no conteúdo de água ao longo do tempo de sementes de oito espécies
lenhosas do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba em diferentes umidades relativas
obtidas por quatro soluções concentrada de diferentes sais. (□) U.R=98%, (○) U.R=
93%, () U.R= 76%, () U.R= 68%. Os valores do gráfico mostram as médias seguido
do desvio padrão. A escala do conteúdo de água na semente de Clusia hilariana está
diferente das outras espécies lenhosas da restinga.
53
Tabela 5- Porcentagem de germinação média e tempo de germinação (dias para alcançar 50% da germinação final) de oito espécies lenhosas do
PARNA da Restinga de Jurubatiba em diferentes umidades relativas do ar obtidas por quatro soluções concentrada de diferentes sais. Letras
distintas indicam diferenças significativas entre o controle e as umidades relativas de 98%, 93%, 76% e 68% (Anova “one-way”, p<0,05; N=5).
Germinação (%) Tempo de germinação
Controle 98% 93% 76% 68% F Controle 98% 93% 76% 68% F
Erythroxylum ovalifolium 60 ± 7,2(ab) 60 ± 5,0(a) 50 ± 5,9(a) 24 ± 5,2(b) 30 ± 2,2(ab) 4,38 9 ± 1,5 6 ± 0,17 13 ± 1,9 13 ± 1,4 13 ± 0,2 2,68
Eugenia umbelliflora 38 ± 2,6 44 ± 6,5 58 ± 5,1 44 ± 7,9 36 ± 6,1 0,61 52 ± 6,9 35 ± 4,0 54 ± 3,3 46 ± 2,3 50 ± 7,9 0,99
Ouratea cuspidata 100 ± 0,0(a) 96 ± 2,8(a) 88 ± 3,4(a) 24 ± 0,1(b) 12 ± 5,6(b) 23,61 3 ± 0,14(a) 8 ± 0,8(b) 11 ± 0,8(bc) 16 ± 1,2(c) 14 ± 0,2(bc) 16,8
Neomitrantes obscura 82 ± 11,0 90 ± 6,3 98 ± 1,5 88 ± 1,4 90 ± 3,8 0,64 7 ± 0,1(ab) 5 ± 0,4(b) 6 ± 2,0(ab) 8 ± 0,9(a) 8 ± 0,4(ab) 3,43
Ocotea notata 76 ± 8,2 88 ± 3,4 76 ± 5,2 72 ± 7,2 76 ± 6,9 0,36 70 ± 2,3(a) 60 ± 1,2(ab) 60 ± 1,4(ab) 54 ± 2,6(b) 53 ± 1,3(b) 6,62
Guapira opposita 100 ± 0,0(a) 88 ± 3,4(b) 100 ± 0,0(a) 100 ± 0,0(a) 96 ± 1,7(ab) 6,28 8 ± 0,4 5 ± 0,4 9 ± 1,1 9 ± 0,9 8 ± 0,7 2,21
Clusia hilariana 98 ± 1,4 96 ± 1,7 94 ± 1,7 98 ± 1,4 98 ± 1,4 0,66 8 ± 0,4 11 ± 0,3 10 ± 1,0 9 ± 0,5 8 ± 0,4 1,59
Kielmeyera membranacea 92 ± 4,1 88 ± 5,6 84 ± 7,9 84 ± 2,2 90 ± 2,2 0,18 10 ± 0,6 9 ± 1,1 8 ± 1,3 10 ± 2,0 7 ± 2,0 0,24
54
Discussão
Nas florestas tropicais úmidas, a chuva de sementes ocorre ao longo de todo o
ano. Devido ao comportamento recalcitrante das sementes da maioria das espécies
presentes em ambientes úmidos e da baixa flutuação na disponibilidade de água no solo,
a germinação das sementes pode acontecer em qualquer período do ano (Baskin &
Baskin 2001). Já nos ambientes secos e/ou com sazonalidade na precipitação, a chuva de
sementes das espécies com comportamento recalcitrante ocorre durante a estação
chuvosa, o que diminui o risco de morte da semente e/ou da plântula por dessecação
(Dussert et al. 2000, Farnsworth 2000, Pritchard et al. 2004, Daws et al. 2005). Na
Restinga de Jurubatiba foi verificado chuva de sementes ao longo do ano inteiro tal como
apontado para as Florestas Tropicais (Baskin & Baskin 2001), entre elas, a Floresta
Atlântica sensu stricto. No entanto, seria plausível esperar que a produção de sementes no
início ou no meio da estação chuvosa associada à rápida germinação ocasionasse um
grande estabelecimento de plântulas na restinga, pois a sobrevivência e o crescimento
seriam maximizados durante a estação de maior disponibilidade de água (Tweddle et al.
2003, Verdú & Traveset 2005). Das 10 espécies de restinga que tiveram as características
germinativas e a chuva de semente descritas, quatro apresentaram sementes durante a
estação chuvosa e todas germinaram rapidamente. Entretanto, esta estratégia germinativa
não garantiu o sucesso no estabelecimento de jovens para todas as espécies na restinga
(A.T.C.Dias et al. dados não publicados).
Ao contrário da rápida germinação, a dormência de sementes também pode ser
uma estratégia vantajosa nos locais em que ocorrem períodos de déficit hídrico,
principalmente para as espécies que apresentam chuva de sementes durante a estação
seca. As plântulas das sementes dormentes dispersas durante a estação seca irão emergir
no início da chuvosa e terão um tempo maior de crescimento durante o período de maior
55
disponibilidade de água do que as das espécies que vão começar a produzir sementes no
início da estação chuvosa (Baskin & Baskin 2001, Daws et al. 2005). Na restinga, quatro
espécies apresentaram chuva de sementes durante a estação seca. Em três delas, E.
umbelliflora, O. notata e T. brasiliensis, a germinação só começou após quatro semanas
por isso suas sementes foram classificadas como dormentes. Segundo Baskin & Baskin
(2001), as espécies arbóreas de florestas tropicais que necessitam de mais de quatro
semanas para iniciarem a sua germinação possuem sementes dormentes. E. umbelliflora e
O. notata além de terem sementes dormentes, distribuiram o evento germinativo ao longo
do tempo. Esta estratégia de espassamento da germinação vem sendo apontada como
vantajosa para os locais onde há flutuação na disponibilidade de água porque pode
previnir a mortalidade de uma coorte inteira de sementes e/ou de plântulas caso
condições hídricas desfavoráveis se estabeleçam no solo logo após a germinação (Doussi
& Thanos 2002). Sendo assim, a alta densidade de juvenis encontrada para E.
umbelliflora e para O. notata (A.T.C.Dias et al., dados não publicados) pode ser atribuída
em parte pela dormência das sementes associada à dispersão da germinação ao longo do
tempo apresentada pelas duas espécies.
Todavia, C. hilariana, que também apresentou chuva de sementes concentrada na
estação seca, teve uma rápida germinação das sementes e curiosamente uma alta
densidade de juvenil na restinga (A.T.C.Dias et al., dados não publicados). No entanto, a
maioria das plântulas de C. hilariana encontram-se dentro dos copos das bromélias
tanques dispostas debaixo das moitas de vegetação (Correia 1998) que é um microsítio
com grande disponibilidade de água mesmo durante a estação seca. O sucesso no
recrutamento de uma espécie com comportamento recalcitrante em ambientes
apresentando períodos de deficiência hídrica no solo pode ser garantido por uma
especificidade no nicho de regeneração, desde de que a germinação e o posterior
56
estabelecimento das plântulas ocorra num microsítio onde a disponibilidade de água seja
suficiente para não inibir estes processos ecológicos. Por exemplo, Virola sebeifera que
apresenta um comportamento recalcitrante e chuva de sementes no início da estação seca
numa floresta tropical decídua, só consegue recrutar novos indivíduos porque a
distribuição dela está restrita as áreas de declive dentro da floresta, onde ocorre uma alta
disponibilidade de água no solo mesmo durante a estação seca (Daws et al. 2005). Além
do comportamento de apresentarem dispersão de sementes durante a estação chuvosa ou
seca, duas espécies da restinga, E. ovalifolium e G. opposita, tiveram um longo período
de chuva de sementes (>6 meses). Um tempo extenso de produção de sementes pode
aumentar o recrutamento de novos indivíduos em ambientes secos e/ou com sazonalidade
na distribuição das chuvas porque são maiores as chances das sementes e/ou plântulas
encontrarem períodos favoráveis para a germinação e/ou estabelecimento. A alta
densidade de juvenis encontrada para E. ovalifolium na restinga (A.T.C.Dias et al. dados
não publicados) pode ser parcialmente explicada por uma longa chuva de sementes
associada a um pico de produção durante a estação chuvosa. Além dos padrões temporais
da chuva de sementes, o nível de exigência de água de uma espécie para a germinação de
suas sementes também pode desempenhar um papel importante em determinar o
recutamento de juvenis na restinga.
Frequentemente, as espécies presentes em ambientes xéricos apresentam uma
maior germinação das suas sementes em baixos potenciais hídricos do que as de florestas
úmidas (Facelli & Label 1996, Sy et al. 2001, Zengh et al. 2004). No entanto, como
observado por Evans & Etherington (1990), algumas espécies ocorrentes nos habitats
com períodos de deficiência hídrica sofreram um declínio na germinação de sementes em
baixo potenciais hídricos. Os autores discutem que adiar o estabelecimento das plântulas
para épocas de grande disponibilidade de água pode aumentar o recrutamento de novos
57
indivíduos no local. Na restinga, cinco das 10 espécies (E. ovalifolium, G. martiana, E.
umbelliflora, P. icicariba e T. brasiliensis) tiveram um decréscimo na germinação
quando as sementes foram submetidas a um estresse hídrico moderado. No entanto,
várias destas espécies com uma grande exigência de água para a germinação de sementes
apresentaram uma densidade de juvenil maior (A.T.C.Dias et al., dados não publicados)
do que as que se mostraram pouco sensíveis ao estresse hídrico moderado. Isto é uma
evidência de que espécies com uma grande exigência de água para a germinação
encontram períodos de elevada umidade no substrato arenoso da restinga e de que não
está ocorrendo a seleção de espécies com pouca exigência de água para a germinação na
colonização da restinga. Além disso, seis das 10 espécies de restinga (G. opposita, K.
membranaceae, C. hilariana, E. ovalifolium, G. martiana e P. icicariba) tiveram uma
diminuição na velocidade de germinação das sementes quando submetidas a um estresse
hídrico moderado. Este comportamento germinativo já foi apontado para outras espécies
tanto de ambientes úmidos (Yañes & Orozco-Segovia 1993) como de locais xéricos
(Evans & Etherington 1990) e pode vir a propiciar maiores chances de sucesso na
germinação de sementes e/ou no estabelecimento de plântulas se resumir estes eventos
ecológicos a um período com maior disponibilidade de água (Rees 1999, Baskin &
Baskin 2001).
Apesar de ser um padrão descrito para as florestas úmidas, a maioria das espécies
da restinga apresentaram frutos carnosos e sementes com uma grande quantidade de água
no momento da dispersão. Vem sendo apontado que este tipo de fruto é responsável por
manter uma grande quantidade de água nas sementes (Sobrino-Vesperinas & Vivioni
2000, Pritchard et al. 2004). No entanto, quanto maior for o conteúdo de água mais
propícia estão as sementes de a perderem rapidamente (Pammenter & Berjak 2000,
Pritchard et al. 2004, Daws et al. 2005) quando expostas às condições de baixo potencial
58
hídrico que podem ser encontradas frequentemente na restinga durante a estação seca ou
nos verânicos da estação chuvosa (Cavalin & de Mattos 2007). Sendo assim, a habilidade
das sementes de tolerarem à desidratação é uma clara vantagem para o recrutamento em
locais que apresentam flutuação na disponibilidade de água devido ao decréscimo da
mortalidade de sementes durante os períodos de baixo potenciais hídricos nos solos
(Pammenter & Berjak 2000). Apesar de quatro das oito espécies da restinga perderem
rapidamente uma grande quantidade de água das suas sementes em um tempo inferior ao
que elas levariam para germinar no substrato arenoso, elas apresentaram uma baixa
sensibilidade à desidratação e mantiveram a viabilidade em conteúdos de água inferiores
a 15%. Tweddle et al. (2003) apontam que a maioria das sementes das espécies com
comportamento recalcitrante perdem a viabilidade com conteúdos de água superiores a
20%. No entanto, Daws et al. (2004, 2006) discutiram que a origem geográfica da
semente teve uma forte influência no grau de tolerância à desidratação. Sementes de
Aesculus hippocastanum que foram submetidas à altas temperaturas durante o seu
desenvolvimento embrionário apresentaram maior tolerância à dessecação (Daws et al.
2004). Este mesmo processo pode estar ocorrendo na restinga, pois as plantas que
habitam os cordões arenoso estão frequentemente expostas à altas temperaturas.
As outras quatro espécies da restinga estudadas (E. ovalifolium, E. umbelliflora,
O. cuspidata e N. obscura) apresentaram uma rápida perda de água das suas sementes,
permanecendo com conteúdos superiores a 20% após serem submetidas às baixas
umidades relativas do ar durante 15 dias. Esta lenta perda de água verificada em E.
umbelliflora e N. obscura pode ser uma consequência da grande massa de suas sementes
(Pimentel 2002). Como apontado por Daws et al. (2006), as sementes mais pesadas
perdem água mais lentamente que as leves. Duas destas espécies (E. ovalifolium e O.
cuspidata) com conteúdo de água na semente superior a 20% apresentaram sensibilidade
59
à desidratação em curto período de tempo, no entanto, foi verificado o estabelecimento de
seus juvenis na restinga (A.T.C.Dias et al., dados não publicados). Esta é mais uma
evidência de que a flutuação na disponibilidade de água do subtrato arenoso na restinga
não parece ser um grande obstáculo para a germinação das sementes para muitas espécies
vegetais. Por ser um ambiente costeiro, a umidade do solo e do ar é alta durante a noite
devido ao sereno que ocorre mesmo durante a estação seca. Sendo assim, é possível que
as sementes durante a noite recuperem o conteúdo de água perdido ao longo do dia, o que
provavelmente ajuda a manter a integridade metabólica das sementes. Curiosamente,
sementes de K. membranacea aumentaram o seu conteúdo de água quando foram
submetidas a uma umidade relativa de 93%.
Conclusão
Neste capítulo foram obtidos resultados que permitem apontar um importante
papel da fonte biogeográfica das espécies da restinga em determinar o padrão de chuva de
sementes ao longo do ano bem como o grande conteúdo de água nas sementes no
momento da dispersão e a rápida germinação de sementes verificadas na planície arenosa.
No entanto, também foram encontradas nas espécies da restinga algumas características
germinativas mais predominantes nos ambientes secos e/ou sazonais como um baixo
conteúdo de água nas sementes no momento da dispersão, dormência fisiológica e/ou
germinação lenta. O recrutamento de indivíduos na restinga de espécies com grande e
pequena exigência de água para a germinação, apresentando sementes com alta e baixa
tolerância à desidratação num curto período de tempo é uma evidência de que diversos
arranjos de características germinativas estão permitindo o estabelecimento de juvenis e
que foram importantes no processo de colonização das planícies arenosas quartenárias
pelas espécies da Floresta Atlântica sensu stricto.
60
Capítulo III- A exigência de água para a germinação de sementes e para o
crescimento de plântulas de Clusia hilariana Schltdl., uma espécie chave do PARNA
da Restinga de Jurubatiba
Introdução
O gênero Clusia é restrito ao Neotrópico e apresenta uma distribuição geográfica
que vai do México ao sudeste do Brasil. Das 49 espécies brasileiras do gênero Clusia,
47% possuem uma grande amplitude ecológica e ocorrem tanto em florestas como em
ambientes não florestais (Araujo & Scarano 2007). No bioma Mata Atlântica, por
exemplo, a mesma espécie de Clusia pode ser encontrada como hemi-epífita
estranguladora na Floresta Atlântica sensu stricto (Scarano 2002) e como um arbusto nas
restingas e nos afloramentos rochosos (de Mattos et al. 1997, Meirelles et al. 1999). A
capacidade deste gênero em ocupar ambientes tão distintos está em parte associada com
esta variedade nos tipos de forma de vida (e.g. hemi-epífitas, arbustos, árvores e
trepadeiras) presentes nas Clusias bem como com uma grande flexibilidade nas vias
fotossintéticas verificada neste gênero. Foram descritas espécies de Clusia com expressão
da via C
3
, CAM e C
3
-CAM intermediária (Lüttge 2006). Além disso, uma grande
capacidade de dispersão associada a esta vasta plasticidade ecológica e a alta resistência
aos fatores ambientais mais extremos do gênero Clusia, resultam numa ampla
distribuição geográfica deste taxon (Araujo & Scarano 2007).
Clusia hilariana Schltdl., ao contrário das outras espécies do gênero, parece ter
uma distribuição restrita as restingas. Evidências biogeográficas, taxonômicas bem como
de biologia reprodutiva levaram a propor o endemismo desta espécie às formações
vegetacionais abertas das planícies arenosas (Araujo & Scarano 2007). No Parque
Nacional da Restinga de Jurubatiba (norte do Estado do Rio de Janeiro), C. hilariana é
uma das espécies dominantes do tipo vegetacional mais comum, a Formação Aberta de
61
Clusia (Araujo et al. 1998). Nesta formação vegetacional, C. hilariana é uma “planta-
berçário” que aumenta a diversidade local de juvenis na restinga, pois propicia condições
ambientais adequadas para a sobrevivência e crescimento de plântulas de outras espécies
arbóreas (Dias & Scarano 2007). Em relação à biologia reprodutiva, C. hilariana é uma
planta dióica com mimetismo de flores e produção de resina como recurso floral (Martins
et al. 2007). Seus frutos são ricos em lipídeos (Barroso et al. 1999) e dispersos por pelo
menos quatro espécies de aves (Gonzaga et al. 2000, Gomes 2006). Clusia hilariana
apresenta atributos ecológicos descritos para plantas que ocorrem em ambientes pobres
de recursos como as restingas que apresentam um baixo conteúdo nutricional e uma
variação temporal e espacial na disponibilidade de água. Entre os atributos ecológicos
verificados em C. hilariana estão os baixos valores de área específica foliar e de
concentração de nitrogênio nas suas folhas, a grande longevidade foliar, a posse de folhas
bem suculentas (Rosado 2006) e uma baixa taxa de crescimento relativo (de Mattos et al.
2004). Em suma, estes atributos de crescimento verificados em C. hilariana favorecem
mais a conservação de nutrientes do que o uso deles em maximizar o crescimento da
planta, permitindo que os indivíduos apresentem um balanço de carbono positivo em
ambientes com deficiência hídrica e nutricional (Reich et al. 1993, van der Werf et al.
1993). Além disso, C. hilariana apresenta obrigatoriamente a via fotossintética CAM
(Franco et al. 1996), o que favorece a sobrevivência dos indivíduos durante os períodos
de déficit hídrico no substrato arenoso.
Ao contrário dos atributos ecológicos descritos para os indivíduos adultos, a
morfologia das sementes de C. hilariana não é semelhante com as que vem sendo
apontadas para os ambientes secos e/ou com sazonalidade na distribuição das chuvas
(Baskin & Baskin 2001). Ao invés de apresentarem estruturas que minimizem a
desidratação, as sementes de C. hilariana possuem uma testa fina e lisa, o que
62
provavelmente propiciaria uma rápida perda de água quando expostas as baixas umidades
relativas. Por apresentarem esta morfologia característica de comportamento
recalcitrante, as sementes de C. hilariana foram descritas como sensíveis à dessecação, o
que foi apontado como justificativa para o grande recrutamento de seus juvenis dentro de
copos de bromélias tanques (Zaluar 2002). Correia (1998) encontrou que apenas 2% das
plântulas de C. hilariana oriundas de sementes encontradas debaixo das moitas de
vegetação da Restinga de Jurubatiba estavam se estabelecendo diretamente no substrato
arenoso, as outras 70% das plântulas encontravam-se dentro do copo de bromélias.
Curiosamente, os resultados obtidos no capítulo anterior mostraram que as sementes de
C. hilariana, ao contrário do esperado, não foram sensíveis à desidratação em um curto
período de tempo. Sendo assim, a especificidade de um nicho regenerativo para o
recrutamento de indivíduos jovens de C. hilariana provavelmente está relacionada com
outros fatores ecológicos. Como foi caracterizado no capítulo anterior, o pico de
produção de sementes de C. hilariana acontece no início da estação seca, onde os
períodos de déficit hídrico no substrato arenoso são mais frequente e longos. Durante a
estação seca, as sementes e as plântulas de C. hilariana provavelmente são expostas à
potenciais hídricos muito baixos no substrato arenoso. A exigência de água desta espécie
tanto para a germinação das suas sementes bem como para o crescimento dos juvenis
pode ser bastante superior à quantidade de água disponível no substrato arenoso ao longo
da estação seca, o que explicaria a concentração do recrutamento de novos indivíduos de
C. hilariana dentro dos copos de bromélias.
Diante dos resultados obtidos sobre o comportamento germinativo de C. hilariana
no capítulo II e da falta de informação sobre a ecologia dos estádios mais iniciais de
desenvolvimento desta espécie, no presente capítulo será verificado se a exigência de
água para a germinação bem como para o crescimento de plântulas de C. hilariana pode
63
explicar a necessidade de copos de bromélias tanques para o recrutamento de novos
indivíduos desta espécie chave do PARNA da Restinga de Jurubatiba. Experimentos
relativos à germinação de sementes em baixos potenciais hídricos e ao crescimento de
juvenis em diferentes disponibilidades de água foram conduzidos neste capítulo. Mais
especificamente, objetivou-se aqui responder as seguintes questões: i) sementes de Clusia
hilariana apresentam um decréscimo e/ou um atraso na germinação quando submetidas a
baixos potenciais hídricos?; ii) os parâmetros de crescimento e a taxa de crescimento
relativo das plântulas de Clusia hilariana apresentam uma resposta à diminuição na
disponibilidade de água?
Materiais e Métodos
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos
Em abril de 2005, frutos maduros de pelo menos 15 indivíduos de C. hilariana
foram coletados na formação aberta de Clusia no PARNA da Restinga de Jurubatiba. No
laboratório, as sementes foram retiradas dos frutos e submetidas aos mesmos
procedimentos de esterilização descritos no capítulo II. Foram realizados quatro
tratamentos de diferentes potenciais hídricos (
1
= 0 MPa;
2 dia/noite
= -0,6/-0,63 MPa;
3
dia/noite
= -0,8/-0,84 MPa;
4 dia/noite
=
-1,0/-1,67 MPa) obtidos através de distintas soluções
de PEG-6000 calculadas como em Michael (1973). Para cada um dos tratamentos de
potencial hídrico, 10 placas de Petri contendo 10 sementes cada foram utilizadas como
réplicas. Os mesmo procedimento de germinação e de vistoria de placas descritos no
capítulo II foram utilizados aqui. Se após cinco dias de vistoria não era registrada a
germinação de sementes em nenhuma placa dentro de cada tratamento, o experimento era
tido como terminado para o tratamento de potencial hídrico em questão. Após o término
do experimento de
=
-1,0 MPa, as sementes que não germinaram foram transferidas
para placas de Petri contendo 5 mL de água deionizada cada uma. O mesmo
64
procedimento de germinação descrito no capítulo II foi utilizado para verificar a
viabilidade destas sementes.
Crescimento de plântulas em diferentes regimes de rega
Após terem os frutos removidos, as sementes foram dispostas em bandejas
contendo vermiculita que eram umedecidas diariamente. Ao apresentarem um par de
cotilédones, as plântulas foram transferidas das bandejas para vasos citrus contendo areia.
Durante as primeiras três semanas, as plântulas foram mantidas na sombra e regadas
diariamente. Após este período, plântulas saudáveis foram expostas ao sol sob uma
estrutura de ferro coberta com plástico transparente. Para evitar que o crescimento das
plântulas fosse limitado por falta de nutrientes, 2 g de Osmocote (N:14, P:14, K:14)
foram colocados em cada vaso. Além disso, duas vezes por semana, 20 mL de 50% de
solução de Hoagland (Wright & Westoby 1999, 2000) era adicionado a cada vaso. As
plântulas foram submetidas a três tratamentos com diferentes regimes de rega: (1)
regadas cinco dias na semana; (2) regadas dois dias na semana e (3) regadas uma vez por
semana. Foram utilizadas 20 plântulas por tratamento de rega. Duas medidas destrutivas
foram realizadas, uma no início do experimento (t
1
) e a outra 50 dias depois (t
2
). As
plântulas foram separadas em raiz, folha e caule durante as medidas destrutivas. Logo
após serem retiradas as folhas, a área foliar da folha fresca foi digitalizada em 100 dpi
com o uso de um scanner e calculada pelo programa Scion Image. Posteriormente, todas
as estruturas das plântulas foram secas numa estufa a 60
o
C até atingirem um peso
constante e após este procedimento a massa seca foi obtida. Os seguintes parâmetros de
crescimento foram calculados: taxa de crescimento relativa (RGR: acréscimo de massa
seca por unidade de massa seca presente), taxa de assimilação líquida (NAR: acréscimo
de massa seca por unidade de folha pelo tempo), área específica foliar (SLA: área
foliar/massa seca foliar), razão de área foliar (LAR: área foliar/massa seca total da
65
planta), fração de massa foliar (LFW: massa seca foliar total/massa seca total da planta) e
a razão de raiz/parte aérea. Os atributos de crescimento foram calculados segundo a
análise clássica de crescimento descrita por Hunt (2002):
RGR (mg g
-1
day
-1
)= (ln
W
2
–ln W
1
)/(t
2
– t
1
)
SLA (cm
2
g
-1
)= L
A
/L
W
LWF (g g
-1
)= L
W
/W
NAR (g m
-2
day
-1
)= [(W
2
–W
1
)/(t
2
– t
1
)]
X [(ln
L
2
–ln L
1
)/(L
2
–L
1
)]
LAR (cm
2
g
-1
)= L
A
/W
onde W
1
é a massa seca da planta na primeira medida destrutiva, W
2
é a massa seca da
planta na última medida destrutiva; L
1
é a área foliar na primeira matança, L
2
é a área
foliar na última medida destrutiva; L
A
é a área foliar, L
W
é a massa seca foliar, W é a
massa seca total da planta e t
2
– t
1
é o tempo do experimento.
Análises estatísticas
A porcentagem de germinação final foi calculada para cada placa de Petri usando
apenas as sementes germinadas e transformadas para arcoseno da raiz quadrada antes das
análises. A velocidade de germinação foi calculada através do dia em que foi alcançado
50% da germinação final. ANOVAs “one-way”, e posteriormente o teste Tukey HSD,
foram conduzidos com as porcentagem de germinação e com a velocidade de germinação
para verificar possíveis diferenças entre os diferentes tratamentos de potenciais hídricos.
Os parâmetros de crescimento também foram analisados por ANOVAs “one-way” e
posteriormente com o teste Tukey HSD. Os maiores e menores valores de cada parâmetro
foram retirados das análises. Devido a uma maior mortalidade de plântulas, no final do
experimento, o regime de menor rega apresentava 14 juvenis. Optou-se por conduzir as
análises estatísticas com o mesmo número de juvenis para todos os tratamentos de rega.
Sendo assim, foram retirados ao acaso valores dos parâmetros de crescimento e do RGR
66
dos outros dois tratamentos de rega. Relações entre o RGR e os parâmetros de
crescimento foram verificadas através de regressões lineares.
Resultados
Germinação de sementes em diferentes potenciais hídricos
Uma alta porcentagem de germinação de sementes de C. hilariana (≥90%) foi
verificada no =0 MPa. No entanto, houve uma redução significativa de
aproximadamente 50% na germinação de sementes em =-0,6 MPa, de 70% em =-0,8
MPa e nenhuma das sementes submetidas a =-1,0 MPa germinaram (ANOVA, F=
126,62; p<0,05; Figura 9). Clusia hilariana teve uma rápida germinação no controle (15
dias), no entanto, a velocidade de germinação foi significativamente mais lenta quando as
sementes foram submetidas aos baixos potenciais hídricos (ANOVA, F= 169,88; p<0,05;
Figura 9). O início da germinação das sementes foi adiado em cerca de 12 dias do =
0
MPa para os de =-0,6 e =-0,8 MPa. As sementes que não germinaram em =-1,0
MPa, após serem transferidas para um potencial hídrico de 0 MPa apresentaram uma alta
porcentagem de germinação (90%) (Figura 10).
Crescimento de plântulas em diferentes regimes de rega
O RGR variou de 21,5 a 30,2 mg.g
-1
.dia
-1
, a SLA de 117 a 285 cm
2
.g
-1
, o NAR de
1,8 a 5,6 g.m
-2
.dia
-1
, o LAR de 58 a 121 cm
2
.g
-1
, o LWF de 0,25 a 0,52 g.g
-1
e por último
a razão de massa da raiz/parte aérea de 0,4 a 2,3. Não houve diferença significativa em
nenhum dos parâmetros de crescimento entre as plântulas de C. hilariana submetidas aos
diferentes regimes de rega (Figura 11, Tabela 6). Maiores valores de razão de massa da
raiz/parte aérea podem ser verificados no regime de menor rega (Figura 11). O RGR
apresentou uma relação positiva significativa com todas as variáveis de crescimento, no
entanto, as relações foram mais fortes com a razão de massa da raiz/parte aérea (R
2
=
67
0,63; p< 0,05), com NAR (R
2
= 0,56; p< 0,05) e com a SLA (R
2
= 0,45; p< 0,05) do que
com o LAR (R
2
= 0,35; p< 0,05) e com o LWF (R
2
= 0,24; p< 0,05) (Figura 12).
68
0 5 10 15 20 25 30
0
20
40
60
80
100
Germinação (%)
Dias
Figura 9- Porcentagem de germinação acumulativa e velocidade de germinação de
sementes de Clusia hilariana do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba em
1
= 0
(),
2
= -0,6 (),
3
= -0,8 () e
4
= -1,0 () MPa. Os valores do gráfico mostram as
médias seguidas do erro padrão.
69
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0
20
40
60
80
100
Germinação (%)
Dias
Figura 10- Porcentagem de germinação acumulativa e velocidade de germinação de
sementes de Clusia hilariana do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba em = 0
MPa após terem sido submetidas a = -1,0 MPa durante aproximadamente 25 dias. Os
valores do gráfico mostram as médias seguidas do erro padrão.
70
0
20
40
60
80
a b c
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
Massa da
raiz/parte aérea
LWF (g.g
-1
)
a b c
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
0
1
2
3
4
5
LAR (cm
2
.g
-1
)
NAR (g.m
2
.dia
-1
)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
RGR (mg.g
-1
.dia
-1
)
0
40
80
120
160
200
SLA (cm
2
.g
-1
)
Figura 11- Parâmetros de crescimento de plântulas de Clusia hilariana em três diferentes
regimes de rega (a-5 dias na semana, b-2 dias na semana e c- uma vez por semana). RGR
(taxa de crescimento relativo), SLA (área específica foliar), NAR (taxa de assimilação
líquida), LAR (razão de área foliar), LWF (fração de peso foliar). Os valores dos gráficos
mostram a média seguidas do desvio padrão.
71
Tabela 6- Resultados das análises de variância de plântulas de Clusia hilarina onde os
regimes de rega foram as variáveis independentes e o RGR (taxa de crescimento
relativo), a SLA (área específica foliar), o NAR (taxa de assimilação líquida), o LAR
(razão de área foliar), o LWF (fração de peso foliar) e a razão massa da raíz/parte área, as
variáveis dependentes. N=14.
DF SS MS F P
RGR 2 12,30 6,15 1,41 >0,05
SLA 2 960,30 480,10 1,27 >0,05
NAR 2 1,61 0,81 0,64 >0,05
LAR 2 58,34 29,17 0,59 >0,05
LWF 2 0,010 0,005 1,71 >0,05
Massa da raiz/parte aérea 2 0,53 0,26 2,20 >0,05
72
120 140 160 180 200 220
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
y=0,4+0,1x
p<0,05
RGR
RGR
SLA
1 2 3 4 5 6
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
y=1,3+2,9x
p<0,05
NAR
55 60 65 70 75 80 85 90
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
y=-4,8+0,3x
p<0,05
LAR
0.25 0.30 0.35 0.40 0.45 0.50
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
y=7,3+39,7x
p<0,05
LWF
0.4 0.8 1.2 1.6 2.0 2.4
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
36
38
y=14,6+9,6x
p<0,05
d
e
c
b
a
Razão da massa raiz/parte aérea
Figura 12- Regressões lineares entre a taxa de crescimento relativo (RGR) e os
parâmetros de crescimento de plântulas de Clusia hilariana. RGR (mg.g
-1
dia
-1
) vs. (a)
razão massa da raiz/parte área; (b) NAR (taxa de assimilação líquida, g.m
-2
.dia
-1
); (c)
SLA (área específica foliar, cm
2
.g
-1
); (d) LAR (razão de área foliar, cm
2
.g
-1
) e (e) LWF
(fração de peso foliar, g.g
-1
). N= 42.
73
Discussão
As sementes de muitas espécies vegetais que habitam locais áridos e/ou com
sazonalidade na distribuição de chuvas tem a capacidade de germinarem em baixos
potenciais hídricos e, consequentemente, de recrutarem novos indivíduos nestes locais
(Baskin & Baskin 2001). Caragana korshinskii Kom. é uma espécie arbustiva presente
nos desertos chineses que apresenta a germinação de sementes em potenciais hídricos
variando de 0 a -1,0 MPa (Zheng et al. 2004). No entanto, uma maior porcentagem de
germinação de sementes de C. korshinskii foi verificada nos potenciais hídricos de -0,2 a
-0,6 MPa e este comportamento germinativo foi apontado pelos autores como o
responsável por permitir uma distribuição preferencial desta espécie em áreas mais áridas
do que úmidas. Facelli & Ladel (1996) estudando espécies de eucalipto com distribuições
geográficas distintas, verificaram que as espécies presentes em ambientes xéricos
apresentaram maior germinação de sementes em baixos potenciais hídricos (-0,55 a –1,05
MPa), enquanto os eucaliptos de ambientes mais mésicos tiveram uma redução na
germinação em = –0,55 MPa. Schütz et al. (2002) também estudando eucaliptos,
apontaram que a espécie que apresentou a maior germinação de sementes e
estabelecimento de plântulas em potênciais hídricos mais baixos ocorre em solos
arenosos com frequentes períodos de déficit hídrico.
Ao contrário destas espécies de ambientes áridos e/ou com períodos de
deficiência hídrica nos solos, C. hilariana parece apresentar uma grande exigência de
água para a germinação das suas sementes, apenas 20% germinaram nos potenciais
hídricos de -0,6 e -0,8 MPa e nenhuma semente submetida a -1,0 MPa germinou. No
entanto, a velocidade de germinação de C. hilariana apresentou um decréscimo como
resposta à diminuição da disponibilidade de água. Vem sendo apontado na literatura
(Rees 1994, Farnsworth 2000, Doussi & Thanos 2002, Noe 2002) que este
74
comportamento de atraso na germinação pode aumentar o recrutamento de novos
indivíduos em locais com períodos de deficiência hídrica principalmente para as espécies
que se encontram dentro do espectro de recalcitrantes. Quando a disponibilidade de água
para o recrutamento não é uniforme ao longo do tempo num determinado ambiente, evitar
que a germinação e/ou estabelecimento de plântulas ocorra em períodos onde a
disponibilidade hídrica é desfavorável às exigências particulares das espécies pode
diminuir a mortalidade das sementes e/ou plântulas por dessecação. A alta porcentagem
de germinação das sementes submetidas a um = -1,0 MPa após serem transferidas para
as condições ideais de água indica que as sementes de C. hilariana possuem uma grande
tolerância ao estresse hídrico. A germinação desta espécie é interrompida quando não há
água suficiente para a germinação, no entanto, as sementes continuam viávies durante um
período de pelo menos 25 dias. Diante dos atributos germinativos de C. hilariana, isto é,
da baixa sensibilidade à desidratação das sementes em um curto período de tempo
descrita no capítulo II bem como da grande resistência ao estresse hídrico durante um
tempo relativamente longo (>15 dias) verificada neste capítulo, as sementes desta espécie
podem ser classificada como intermediária ao invés de recalcitrante. Ellis et al. (1990)
descreveu que sementes intermediárias seriam aquelas com um grande conteúdo de água
no momento da dispersão, mais capazes de resistir a um certo grau de desidratação por
um período inferior ao descrito para as sementes ortodoxas. Foi verificado um baixo
conteúdo de água nas sementes C. hilariana no momento da dispersão, no entanto, a
tolerância à dessecação não é tão grande bem como a longevidade das sementes não é tão
longa quanto as das espécies com comportamento ortodoxo (Roberts 1973).
Apesar da chuva de sementes de C. hilariana acontecer no início da estação seca,
a alta tolerância das sementes quando submetidas à baixos potenciais hídricos e o atraso
da germinação associadas à baixa sensibilidade à desidratação num curto espaço de
75
tempo apontada no capítulo II desta tese, deveriam propocionar o estabelecimento de um
número maior de plântulas no substrato arenoso. Mesmo durante a estação seca é
frequente a passagem de frentes frias na restinga (Martin et al. 1993), proporcionando
uma boa disponibilidade de água no substrato arenoso para as sementes e plântulas.
Sendo assim, este período torna-se favorável para o estabelecimento de novos indivíduos
via semente, principalmente durante os anos mais chuvosos (Martins et al. 2007). Desta
forma, a exigência de água de C. hilariana para a germinação das sementes não parece
ser o fator mais prepoderante em determinantar a existência de um nicho de regeneração
específico, o copo de bromélias, para o estabelecimento dos juvenis desta espécie na
restinga. Ao contrário do verificado para as características germinativas, nenhum dos
parâmetros de crescimento das plântulas de C. hilariana apresentaram respostas
diferentes aos distintos regimes de rega.
O RGR de uma planta é determinado tanto por fatores genéticos como pelos
ambientais (Villar et al. 2005). De maneira geral, vem sendo descrito um aumento do
RGR com maiores luminosidades (Meziane & Shipley 1999, Shipley 2002) e um
decréscimo do crescimento com a diminuição da disponibilidade de nutrientes (Huante et
al. 1995, Wright & Westoby 1999, Shipley 2002, Shipley & Meziane 2002, Hoffmann &
Franco 2003) e de água (Wright & Westoby 1999, Khurana & Singh 2004, Galmés et al.
2005, Bunker & Carson 2005, Villar et al. 2005). Ao contrário do esperado, não foi
verificado um decréscimo do RGR nas plântulas de C. hilariana submetidas a menores
disponibilidades de água. Duas explicações podem ser dadas para este resultado, a
primeira estaria relacionada ao fato de que o sistema de rega realizado neste experimento
não foi suficiente para ocasionar pouca disponibilidade de água para as plântulas e
consequentemente, estabelecer uma situação de estresse hídrico. No entanto, após 3 dias
sem rega foi verificado que os vasos com areia ficavam extremamente secos, o que
76
descarta o fato da ausência de um estresse hídrico. A segunda estaria relacionada ao tipo
de via fotossintética, os indivíduos adultos de C. hilariana apresentam obrigatoriamente o
metabolismo do tipo CAM (Franco et al. 1996) que é responsável por uma eficiência no
uso da água podendo aumentar a sobrevivência dos indivíduos em locais que apresentam
períodos de acentuada deficiência hídrica. É muito provável que esta via fotossintética
seja mantida pelas plântulas, sendo assim esta seria uma possível explicação de porque o
crescimento de C. hilariana não foi afetado pela diminuição na disponibilidade da água.
No entanto, um maior suprimento de água não resultou em plântulas maiores. Chapin
(1980) apontou que as espécies presentes em ambientes pobre em recursos, como é o
caso da restinga, geralmente não apresentam um grande aumento no RGR quando
submetidas a um suprimento de nutrientes, pois os indivíduos destas espécies possuem
taxas metabólicas e de crescimento mais lentas do que os das espécies presentes em
ambientes férteis. Esta pode ser uma possível explicação para a ausência de um aumento
no RGR das plântulas de C. hilariana em maiores disponibilidades de água, pois esta
espécie não parece estar sendo capaz de absorver o maior suprimento de água e revertê-lo
em um maior crescimento. Comparativamente, os valores de RGR de C. hilariana foram
semelhantes aos de outras espécies presente em ambientes pobres em recursos como as
savanas, florestas secas e os “grassland” (Wright & Westoby 1999, Hoffmann & Franco
2003, Reich et al. 2003) e menores do que os verificados para as espécies de ambientes
rico em recursos como as florestas temperadas e do mediterrâneo (Meziane & Shipley
1999, Shipley 2002, Galmés et al. 2005).
As variações no RGR podem ser explicadas tanto por características
morfológicas, como a SLA e o LWF bem como pela fisiológica, o NAR (Hunt &
Cornelissen 1997). Muitos estudos vem encontrando uma relação mais forte do RGR com
a SLA (Pooter & Pothman 1992, Hunt & Cornelissen 1997, Wright & Westoby 1999,
77
Wright & Westoby 2000, Galmés et al. 2005, Villar et al. 2005), no entanto, outros
apontam o NAR como melhor preditor do RGR (Garnier 1992, Osunkoya et al. 1994,
Reich et al. 2003, Khurana & Singh 2004, Shipley 2006). Alguns trabalhos mostraram
que as relações entre estes três parâmetros de crescimento mudam quando as condições
de luz as quais as plantas estão submetidas são diferentes, em baixas irradiâncias a SLA
seria o fator mais determinate no RGR, em altas irradiâncias passaria a ser o NAR
(Meziane & Shipley 1999, Shipley 2002). Galmés et al. (2005) não encontrou um padrão
nas relações entre o RGR, a SLA e o NAR com o estresse hídrico, estas relações variaram
em função da forma de vida e da espécie. No entanto, Shipley (2006) após realizar uma
meta-análise com um grande número de espécies apontou o NAR como o melhor preditor
do RGR independente da forma de vida da planta e dos recursos do ambiente. Em C.
hilariana, o NAR foi mais responsável pela variação do RGR do que a SLA. Este
resultado está de acordo com o esperado para as plantas que crescem em condições de
alta irradiância (Meziane & Shipley 1999, Shipley 2002) e com os apontados na meta-
análise realizada por Shipley (2006). No entanto, o parâmetro de crescimento mais
fortemente relacionado com o RGR das plântulas de C. hilariana foi a razão de massa da
raiz/parte aérea. As plântulas que tiveram um maior investimento em biomassa nas raízes
do que nas folhas apresentaram maiores taxas de crescimento relativo. Vem sendo
descrito que as espécies com baixo RGR tendem a ter um maior investimento de nova
biomassa em raízes do que em folhas, resultando num grande aumento na superfície das
raízes ao invés de folhas ao longo do tempo (Wright & Westoby 2000).
A alocação de biomassa diferencial entre os órgãos da planta pode apresentar uma
forte influência no crescimento (Shipley & Meziane 2002). Segundo a hipótese do
balanço de crescimento, o investimento em raiz ou folha depende dos recursos do local e
a planta vai investir mais biomassa no órgão responsável por captar o recurso que está
78
limitando o seu crescimento. As plântulas submetidas à baixa concentração de nutrientes
e/ou a um estresse hídrico, normalmente tem mudanças compensatórias para uma maior
alocação em raiz do que na parte aérea para aumentarem a aquisição de nutrientes e/ou
água (Huante et al. 1995, Shipley & Meziane 2002, Khurana & Singh 2004, Villar et al.
2005). Em C. hilariana foi verificado uma tendência ao aumento do investimento em
biomassa de raízes em relação ao de folhas nas plântulas submetidas aos dois menores
regimes de rega, mostrando uma resposta da alocação de biomassa para o órgão
responsável em captar o recurso limitante em questão, a água. Esta capacidade da planta
em alterar a relação alométrica entre o investimento de nova biomassa em raízes ou
folhas reduz o desequilíbrio no balanço entre a fixação de carbono pelas folhas e a
aquisição de recursos dos solos pelas raízes (Shipley & Meziane 2002). Sendo assim, esta
é uma estratégia importante para maximizar o crescimento e a sobrevivência das
plântulas de C. hilariana no substrato arenosos da restinga que apresentam períodos de
déficit hídrico, principalmente durante a estação seca.
Conclusão
A grande exigência de água para a germinação das sementes bem como para o
crescimento das plântulas de C. hilariana não justificaram a necessidade de um nicho
regenerativo específico, o copo de bromélias tanque, para o recrutamento de novos
indivíduos no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. A grande tolerância das
sementes e a resposta do atraso da germinação nos baixos potenciais hídricos bem como a
capacidade das plântulas de crescerem com pouca disponibilidade de água são estratégias
que poderiam ocasionar o estabelecimento de novos indivíduos no substrato arenoso
debaixo das moitas de vegetação. Sendo assim, outros fatores ecológicos devem estar
atuando mais fortemente na restrição de grande parte do recrutamento de novos
indivíduos de C. hilariana ao copo de bromélias. Entre eles, pode estar a predação de
79
sementes, pois várias vezes foram observadas sementes de C. hilariana sendo ingeridas
por Tropidurus torquatus e carregadas por diversas espécies de formigas na Restinga de
Jurubatiba.
80
Discussão Geral
A restinga apresenta fatores ambientais a priori bastante desfavoráveis ao
recrutamento de indivíduos via semente no substrato arenoso. A variação temporal da
disponibilidade de água no substrato arenoso associado à imprevisibilidade das chuvas
podem ser apontados como os maiores obstáculos para a produção de sementes, o sucesso
na germinação destas e posteriormente ao estabelecimento e crescimento de juvenis para
muitas espécies vegetais que habitam as restingas. Diante dos frequentes períodos de
deficiência hídrica presentes no substrato arenoso, acreditava-se que a germinação de
sementes fosse um evento raro na restinga principalmente para as espécies com sementes
sensíveis à dessecação e uma grande exigência de água para germinação. Apesar desta
tese ter como meta apontar quais os padrões temporais e espaciais de chuva de sementes
bem como as características germinativas que potencialmente poderiam limitar o
estabelecimento de juvenis, os resultados obtidos nos experimentos não permitiram
caracterizar os arranjos de atributos que impediriam a colonização via semente das
restingas. Mesmo as espécies com comportamento extremamente recalcitrante são
capazes de germinarem sementes e estabelecerem juvenis em nichos temporários de
elevada umidade. Diante destes resultados obtidos, pode-se concluir que a colonização
das planícies arenosas através da germinação de sementes é um caminho viável e que
para algumas espécies vegetais não parece ser um evento tão raro assim (Tabela 5).
Diferentes arranjos da chuva de sementes e das características germinativas
apresentadas pelas espécies não impedem o recrutamento delas via semente na restinga e
podem ser em parte responsáveis por garantir o sucesso do estabelecimento de juvenis.
As seis espécies, onde foi verificado um bom recrutamento de juvenis na planície
arenosa, possuem um conjunto bem distinto dos atributos ecológicos mensurados nesta
tese (Tabela 5). Clusia hilariana e Protium icicariba que são as duas espécies dominantes
81
na Formação Aberta de Clusia apresentaram padrões de chuva de sementes e
características germinativas totalmente contrastantes. Comportamentos distintos entre C.
hilariana e P. icicariba foram descritos para outros atributos ecológicos (Rosado 2006),
no entanto, apesar de apresentarem atributos divergentes, o resultado final do arranjo das
características ecológicas destas duas espécies é convergente, um bom recrutamento de
juvenis e a dominância na Restinga de Jurubatiba.
O grande número de sementes e a alta diversidade e similaridade das espécies
formadoras da chuva de sementes com as presentes nas moitas de vegetação é uma
evidência de que a variação temporal na disponibilidade de água no substrato arenoso não
parece estar impedindo a produção de sementes de diversas espécies lenhosas na Restinga
de Jurubatiba. A variação espacial verificada para a chuva de sementes dentro da
Formação Aberta de Clusia parece ser uma consequência das diferenças descritas para a
riqueza de espécies entre as duas áreas de restinga estudada (Cabiúnas e Comprida) bem
como um reflexo da abundância relativa das espécies e da atividade dos animais
dispersores ao longo da paisagem da Restinga de Jurubatiba. Apesar de serem
encontradas sementes ao longo de todo o ano, as espécies presentes na chuva de sementes
diferiram entre as estações do ano. Esta presença contínua de sementes na chuva da
restinga tal como o alto conteúdo de água das sementes verificado na maioria das
espécies lenhosas estudadas no momento da dispersão são padrões semelhantes aos
descritos para as Florestas Tropicais Úmidas (Baskin & Baskin 2001, Pritchard et al.
2004). Somado a estes dois atributos ecológicos, o bom recrutamento de indivíduos de
várias espécies arbóreas com comportamento recalcitrante nesta planície arenosa é um
indício de que um conservadorismo de nicho dos padrões e das características
germinativas predominantes em ambientes úmidos também pode ocorrer na restinga.
Provavelmente, o substrato arenoso apresenta períodos suficientes de boa disponibilidade
82
de água o que permite a germinação de sementes e o estabelecimento de plântulas das
espécies mais sensíveis à deficiência hídrica.
Por outro lado, também foi verificado uma diminuição na velocidade de
germinação de várias espécies da restinga quando tiveram as suas sementes submetidas à
um estresse hídrico moderado. Esta mudança no comportamento germinativo frente à
diminuição na disponibilidade de água para as sementes associada ao bom
estabelecimento de juvenis destas espécies na restinga é uma forte evidência de que
estratégias germinativas que evitem o estresse hídrico durante o processo de germinação
das sementes também estão desempenhando um papel importante em possibilitar o
recrutamento via semente das espécies nas planícies arenosas. Clusia hilariana, por
exemplo, foi uma das espécies estudadas nesta tese que apresentou um atraso na
germinação das sementes submetidas à baixos potenciais hídricos. A germinação mais
lenta bem como a grande tolerância das sementes de C. hilariana ao déficit hídrico
associadas ao fato de que as sementes apresentaram uma baixa sensilidade à desidratação
em um curto período de tempo não justifica a necessidade do copo de bromélias tanque
para o recrutamento desta espécie na Restinga de Jurubatiba. Sendo assim, são
necessários estudos sobre a longevidade das sementes de C. hilariana bem como sobre a
taxa de predação para elucidar a questão da necessidade de um nicho específico para o
estabelecimento de juvenis na Restinga de Jurubatiba.
Os experimentos conduzidos nesta tese foram concentrados na Formação Aberta
de Clusia no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. No entanto, esta restinga
apresenta uma gama de diferentes formações florestais que vão desde de Matas de
Restinga a formações vegetacionais abertas (Araujo et al. 2004). Provavelmente, a
Formação Aberta de Clusia é um dos tipos vegetacionais que apresenta as maiores
restrições ambientais para a migração das espécies da marginal Floresta Atlântica sensu
83
stricto, pois esta vegetação aberta apresenta uma acentuada e frequente deficiência
hídrica bem como uma baixa concentração de nutrientes no substrato arenoso. Sendo
assim, se o estabelecimento de plântulas de espécies com comportamento recalcitrante é
possível e não parece ser um evento raro para determinadas espécies na formação aberta
de Clusia, nos outros tipos vegetacionais da Restinga de Jurubatiba onde os fatores
ambientais não são tão extremos, o recrutamento de novos indivíduos via semente deve
ser bem mais frequente. No entanto, as restingas são planícies arenosas costeiras que
ocorrem ao longo de quase toda a costa brasileira, sendo assim, as condições
microclimáticas também variam entre as planícies arenosas dependendo da sua
localização geográfica. A Restinga de Jurubatiba apresenta uma pluviosidade média de
1000 mm/ano que é semelhante a de outras restinga como por exemplo a de Barra de
Maricá (1350 mm/ano) (Valeriano et al. 1984) e superior da descrita para Iguaba (989
mm/ano) e Cabo Frio (751 mm) (Barbiére 1984), todas situadas na Região do Lagos no
Estado do Rio de Janeiro. Nas restingas onde a pluviosidade anual é inferior a de
Jurubatiba, a colonização das planícies arenosas através de sementes pode ser um evento
menos frequente, principalmente para as espécies com comportamento recalcitrante. Um
cenário possível seria a seleção de espécies com sementes menos sensíveis à dessecação
e/ou com pouca exigência de água para germinação na colonização das planícies
arenosas. Uma outra possibilidade seria a restrição do estabelecimento de novos
indivíduos oriundos de sementes aos anos bastante chuvosos. Sendo assim, tornam-se
necessários estudos comparativos entre as restingas para avaliar se os padrões de chuva
de sementes bem como se as características germinativas descritas para a Restinga de
Jurubatiba se repetem em outras planícies arenosas. Todavia, os resultados obtidos nesta
tese para a Restinga de Jurubatiba apontam para a possibilidade do uso da chuva de
sementes para o enriquecimento de espécies em projetos de restauração de áreas
84
degradadas, inclusive das espécies que apresentam sensibilidade à desidratação e uma
maior exigência de água para a germinação desde que satisfeitas as exigências
particulares de cada espécie em termos de requerimento de água e período de dispersão
de sementes.
Concluindo, o recrutamento de novos indivíduos através da germinação e do
estabelecimento de juvenis é uma possível via de colonização dos cordões arenosos da
Restinga de Jurubatiba que pode influenciar futuramente nos padrões de distribuição de
várias espécies arbóreas ao longo da paisagem. No entanto, o estabelecimento de um
novo indivíduo via semente também pode ser determinado por outros fatores ecológicos
que não foram mensurados nesta tese como por exemplo, a perda de sementes para a
predação bem como a de área foliar dos juvenis para a herbivoria. Além disso, o
crescimento de um juvenil até um adulto reprodutivo pode ser limitado por questões
relacionadas à fisiologia do indivíduo frente às condições de baixa disponibilidade de
água e de nutrientes do substrato arenoso. Sendo assim, estudos que descrevam a
sensibilidade dos jovens à baixa disponibilidade de água e nutrientes bem como que
quantifiquem as taxas de predação de sementes e de herbivoria dos juvenis são
necessários para uma compreensão mais ampla dos processos que determinam os estádios
de vida mais iniciais das espécies vegetais na Restinga de Jurubatiba. Provavelmente, o
crescimento clonal também desempenha um papel importante na persistência tanto das
espécies onde foi encontrado uma grande densidade de juvenis bem como para aquelas
em que a germinação e o estabelecimento de plântulas parece ser um evento raro na
Restinga de Jurubatiba. No entanto, são necessários estudos que identifiquem quais
espécies são capazes de realizarem o crescimento clonal bem como que quantifique o
quão efetivo é a contribuição deste crescimento vegetativo na ocupação de espaço pelas
espécies nas planícies arenosas.
85
Tabela 5- Sumário dos atributos ecológicos mensurados nesta tese, da densidade de juvenis/m
2
recalculada de Dias et al. 2005 e do valor de
importância extraído de Araujo et al. 2004 de dez espécies lenhosas do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. As densidade de
juvenis/m
2
0,50 foram consideradas muito altas; as< 0,50 e 0,30 altas; as <0,30 e 0,10 médias, as < 0,10 pequenas e as iguais a zero
como nulas. X representa que o dado não foi mensurado para aquela espécie.
Espécies
Densidade da chuva
de sementes
Estação de produção
de sementes
Sensibilidade à
desidratação
% de germinação
em Ψ=-0,37
MPa
Densidade
de
juvenil/m
2
Valor de
Importância
Clusia hilariana Alta Final da chuva/início da seca Baixa Alta Alta 28,99
Eugenia umbelliflora Média Estação seca Baixa Baixa Muito alta 7,25
Erythroxylum ovalifolium Muito alta Longo Alta Média Alta 6,12
Gomidesia martiana x x x Média Nula 3,05
Guapira opposita Alta Longo Baixa Alta Pequena 6,46
Kielmeyera membranacea Média Estação chuvosa Baixa Alta Nula 2,39
Neomitranthes obscura Pequena Estação chuvosa Baixa x Nula 4,78
Ocotea notata Pequena Final da seca/início da chuvosa Baixa Baixa Média 8,79
Ouratea cuspidata Média Estação chuvosa Alta x Média 1,63
Protium icicariba Pequena Estação chuvosa x Baixa Alta 24,28
Ternstroemia brasiliensis Média Final da seca/início da chuvosa x Baixa Nula 5,82
86
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