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CONTROLE BIOLÓGICO DO PULGÃO
Aphis gossypii GLOVER (Hemiptera:
Aphididae) EM CULTIVO PROTEGIDO DE
PEPINO COM CRAVO-DE-DEFUNTO
(Tagetes erecta L.)
NATALIA RAMOS MERTZ
2009
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NATALIA RAMOS MERTZ
CONTROLE BIOLÓGICO DO PULGÃO Aphis gossypii GLOVER
(Hemiptera: Aphididae) EM CULTIVO PROTEGIDO DE PEPINO COM
CRAVO-DE-DEFUNTO (Tagetes erecta L.)
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras, como parte das exigências do Curso
de Mestrado em Agronomia/Entomologia, área
de concentração em Entomologia Agrícola, para
obtenção do título de “Mestre”.
Orientador
Prof. Luís Cláudio Paterno Silveira
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
2009
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Ficha Catalográfica Preparada pela Divisão de Processos Técnicos da
Biblioteca Central da UFLA
Mertz, Natalia Ramos.
Controle biológico do pulgão Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphidae) em cultivo protegido de pepino com cravo-de-defunto
(Tagetes erecta) / Natalia Ramos Mertz. – Lavras : UFLA, 2009.
54p. : il.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Lavras, 2009.
Orientador: Luís Cláudio Paterno Silveira.
Bibliografia.
1. Controle conservativo. 2. Afídeo. 3. Inimigos naturais. 4. Cultivo
protegido. 5. Manejo do habitat. I. Universidade Federal de Lavras. II.
Título.
CDD – 631.583
NATALIA RAMOS MERTZ
CONTROLE BIOLÓGICO DO PULGÃO Aphis gossypii GLOVER
(Hemiptera: Aphididae) EM CULTIVO PROTEGIDO DE PEPINO COM
CRAVO-DE-DEFUNTO (Tagetes erecta L.)
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras, como parte das exigências do Curso
de Mestrado em Agronomia/Entomologia, área
de concentração em Entomologia Agrícola, para
obtenção do título de “Mestre”.
APROVADA em 06 de março de 2009
Dr. Rogério Antônio Silva EPAMIG
Prof. Daniel Melo de Castro UFLA
Prof. Luís Cláudio Paterno Silveira
UFLA
(Orientador)
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
Aos meus pais
e meus amigos
Ofereço
Ao Marlon, meu amor,
Dedico.
AGRADECIMENTOS
Agradeço muito aos meus pais, por todo o incentivo, amor, carinho e
felicidade.
Agradeço especialmente ao meu colega, companheiro, amigo e amor,
Marlon Marcon, por tornar possível essa jornada, sem quem eu nunca
conseguiria.
À grande amiga Cristiane Rohde, que também faz parte dessa conquista,
não só pela ajuda “braçal” em todos os trabalhos, mas pelo grande
companheirismo e amizade.
À Daiane, Marco Aurélio, Fabiano e Tália, pelas risadas, comilanças e
apoio.
À Raissa, pela grande ajuda nos trabalhos em laboratório.
Ao professor Luís Cláudio Paterno Silveira, pelo auxílio e paciência.
Ao professor Luis Francisco A. Alves, que, além de todos os
ensinamentos, foi responsável pela minha iniciação na carreira científica
Agradeço a todos os professores do curso que me proporcionaram
conhecimento no decorrer desses dois anos.
A todos os amigos que nos acolheram em Lavras e estiveram presentes,
tanto nos bons quanto nos maus momentos, sempre dando apoio.
Aos funcionários e secretários do Departamento de Entomologia, e aos
funcionários da horta, que nunca mediram esforços para ajudar no que foi
preciso.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES), pela bolsa de estudos e FAPEMIG, pelo auxílio financeiro na
realização deste trabalho.
Aos membros da banca, Professor Daniel Melo de Castro e Doutor
Rogério Antônio Silva, pela colaboração.
SUMÁRIO
Página
RESUMO GERAL ........................................................................................ i
GENERAL ABSTRACT ............................................................................... ii
INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................... 1
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .......................................................... 3
ARTIGO 1 – Avaliação do crescimento populacional do pulgão Aphis
gossypii (Hemiptera: Aphididae) nas plantas de pepino (Cucumis
sativus) e cravo-de-defunto (Tagetes erecta). (Preparado de acordo
com as normas da revista Ciências Rurais). ................................................... 5
RESUMO ....................................................................................................... 6
ABSTRACT .................................................................................................. 7
1 Introdução ................................................................................................... 8
2 Material e Métodos ..................................................................................... 10
3 Resultados e Discussão ............................................................................... 11
4 Conclusão .................................................................................................. 16
5 Referências Bibliográficas .......................................................................... 17
ARTIGO 2 – Influência do cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) no
controle biológico conservativo do pulgão Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) no cultivo de pepino em casa-de-vegetação.
(Preparado de acordo com as normas da revista Neotropical
Entomology). ................................................................................................. 21
RESUMO ....................................................................................................... 22
ABSTRACT .................................................................................................. 23
1 Introdução ................................................................................................... 24
2 Material e Métodos ..................................................................................... 26
2.1 Criação e manutenção do pulgão Aphis gossypii ..................................... 26
2.2 Plantas ...................................................................................................... 27
2.3 Instalação do experimento em casa-de-vegetação ................................... 27
2.4 Controle dos pulgões por inimigos naturais atraídos pelo cravo-de-
defunto ........................................................................................................... 29
2.5 Atratividade de inimigos naturais pelas plantas de cravo-de-
defunto em casa-de-vegetação ....................................................................... 29
2.6 Análise dos dados .................................................................................... 30
3. Resultados e Discussão .............................................................................. 30
3.1 Crescimento populacional do pulgão ....................................................... 30
3.2 Inimigos naturais...................................................................................... 34
4. Referências Bibliográficas ......................................................................... 48
LISTA DE FIGURAS
ARTIGO 1 – Avaliação do crescimento populacional do pulgão Aphis
gossypii (Hemiptera: Aphididae) nas plantas de pepino (Cucumis sativus) e
cravo (Tagetes erecta).
FIGURA 1 Número médio de pulgões Aphis gossypii presentes
em plantas de cravo (A) e pepino (B) no primeiro
experimento, realizado no mês de julho de 2008 e de
pepino no segundo experimento (C), realizado no
mês de outubro de 2008, após 4, 8, 12, 16 e 20 dias
após infestação, mantidas em vasos individualizados
em gaiolas, em casa-de-vegetação, com temperatura
variando entre 5 e 40º C ..................................................... 13
ARTIGO 2 – Influência do cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) no controle
biológico conservativo do pulgão Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphididae) no cultivo de pepino em casa de vegetação.
FIGURA 1 Esquema ilustrativo representando a distribuição dos
tratamentos e das plantas de cravo dentro da casa-de-
vegetação ............................................................................ 28
FIGURA 2 Número médio (± EP) de pulgões Aphis gossypii em
plantas de pepino a diferentes distâncias das plantas
de cravo, contados semanalmente durante cinco
semanas, entre agosto/setembro de 2008, em casa-
de-vegetação, no município de Lavras, MG. ..................... 31
FIGURA 3 Número médio (± EP) de pulgões Aphis gossypii em
plantas de pepino nos tratamentos testemunha e nos
tratamentos a diferentes distâncias das plantas de
cravo, contados semanalmente durante cinco
semanas, entre agosto/setembro de 2008, em casa de
vegetação, no município de Lavras, MG. ........................... 33
FIGURA 4 Taxa de parasitismo do pulgão Aphis gossypii nas
plantas de pepino em cada distância das plantas de
cravo, semanalmente durante cinco semanas, em
casa de vegetação, no município de Lavras, MG. .............. 43
LISTA DE TABELAS
ARTIGO 1 – Avaliação do crescimento populacional do pulgão Aphis
gossypii (Hemiptera: Aphididae) nas plantas de pepino (Cucumis sativus) e
cravo (Tagetes erecta).
TABELA 1 Número médio de pulgões Aphis gossypii presentes
nas plantas de cravo e pepino, sem flores e com elas,
respectivamente, aos 4, 8, 12, 16 e 20 dias após
infestação, mantidas em vasos individualizados
dentro de gaiolas, em casa-de-vegetação, no período
de junho/outubro de 2008, com temperatura variando
entre 5 e 40º C .................................................................... 12
ARTIGO 2 – Influência do cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) no controle
biológico conservativo do pulgão Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphididae) no cultivo de pepino em casa de vegetação.
TABELA 1 Abundância relativa de táxons de inimigos naturais
coletados em plantas de cravo e pepino,
semanalmente durante cinco semanas, entre
agosto/setembro de 2008, em casa de vegetação, no
município de Lavras, MG, sendo Pr = predador e
Pa = parasitóide ................................................................. 35
TABELA 2 Estimativas dos coeficientes de correlação de
Spearman (R) aplicados sobre os inimigos naturais
coletados no cravo e nas plantas de pepino em cada
distância (m), semanalmente durante cinco semanas,
entre agosto/setembro de 2008, em casa de
vegetação no município de Lavras, MG ............................ 40
TABELA 3 Número total de táxons de inimigos naturais
coletados em plantas de cravo e pepino em cada
tratamento, semanalmente durante cinco semanas,
entre agosto/setembro de 2008, em casa de
vegetação no município de Lavras, MG, sendo Pr =
predador e Pa = parasitóide .............................................. 41
TABELA 4 Número total de múmias e parasitóides emergidos,
porcentagem de parasitismo, e porcentagem de
ocorrência de cada táxon de parasitóide emergido
em relação a cada tratamento, obtidos através de
cinco avaliações semanais, em casa de vegetação, no
município de Lavras, MG .................................................. 45
i
RESUMO GERAL
MERTZ, Natalia Ramos. Controle biológico do pulgão Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em cultivo protegido de pepino com cravo-de-
defunto (Tagetes erecta L.). 2009. 54 p. Dissertação (Mestrado em
Agronomia/Entomologia) - Universidade Federal de Lavras, Lavras, MG.
*
*
Orientador: Luís Cláudio Paterno Silveira – UFLA.
O cultivo em ambiente protegido é uma prática agrícola comum no Brasil e no
mundo. Mas características como, clima elevado e estável e grande
disponibilidade de alimento, favorecem a ocorrência de insetos praga nestes
sistemas, como o pulgão Aphis gossypii. Esses insetos normalmente são
controlados com produtos químicos, os quais, quando utilizados em sistemas
protegidos, sofrem pouca dispersão e têm sua concentração elevada, facilitando
a resistência de insetos. A utilização de plantas com flores que atraem, mantêm e
aumentam a população de inimigos naturais nestes sistemas, pode ser uma
alternativa de controle eficiente, prática e de baixo custo. O trabalho objetivou
avaliar a ação da planta cravo-de-defunto no controle conservativo de A.
gossypii em pepino, em casa-de-vegetação. Para tal, avaliou-se primeiramente se
o cravo, quando cultivado com o pepino, não favoreceria o pulgão, aumentando
a sua gama de plantas hospedeiras. Em outro experimento, avaliou-se se a
localização das plantas hospedeiras (pepino), em relação às de cravo,
influenciava no crescimento populacional do pulgão, assim como em sua taxa de
parasitismo, sendo feito o levantamento dos inimigos naturais que ocorriam no
sistema. No primeiro experimento observou-se que o cravo não é bom
hospedeiro para o pulgão. No segundo, notou-se que a proximidade do cravo
influenciou negativamente o crescimento populacional do pulgão e
positivamente a sua taxa de parasitismo. Além disso, os inimigos naturais mais
abundantes no cravo não coincidiram com os no pepino, com destaque para
Orius insidiosus, e parasitóides Scelionidae e Aphelinidae na primeira, e larvas
predadoras Syrphidae e Coccinellidae e adultos de Hippodamia convergens, na
segunda. Com isto, conclui-se que o cravo tem potencial para ser utilizado para
o controle biológico conservativo de A. gossypii em cultivo protegido.
ii
GENERAL ABSTRACT
MERTZ, Natalia Ramos. Biological control of Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) in protected crop of cucumber using Marigold
(Tagetes erecta L.). 2009. 54 p. Dissertation (Master in Agronomy
/Entomology) - Universidade Federal de Lavras, Lavras, MG.
†
Protected crop is a used practice in Brazil and abroad. Some characteristics like
stable climate, high temperature and availability of food, favor the occurrence of
pests on these systems, among them the Aphis gossypii. These insects are
usually controlled chemically, which when applied in closed systems have little
dispersion, thereby increasing its concentration and favoring the insects’
resistance. The use of attractive flowering plants, keep and increase the natural
enemies population on these systems, can be an efficient alternative, practical
and low cost. The objective of this work was to evaluate the potential of the
marigold plant (Tagetes erecta) in the conservation control of A. gossypii on
cucumber crop in greenhouse. Firstly was evaluated if the marigold, if grown
with the cucumber, would not favor the aphids, increasing its host plants range.
In another experiment, it was evaluated if the location of host plants (cucumber)
related to the marigold, would influence on the aphid population growth, as well
as their parasitism rate and the survey of natural enemies occurring in the system
was made. On the first experiment, we observed that the T. erecta is not a good
aphid host. On the second one, it was noted that the proximity of the marigold
influenced negatively the aphid population growth and positively on the
parasitism rate. The most abundant natural enemies in marigold were not the
same for the cucumber, with emphasis on Orius insidiosus and parasitoids of the
Scelionidae and Aphelinidae families in the first, and predatory larvae of the
Syrphidae and Coccinellidae families and adults of Hippodamia convergens in
the second plant. In conclusion, the marigold has potential to be used on
conservation biological control of A. gossypii crop systems.
†
Advisor: Luís Cláudio Paterno Silveira – UFLA.
1
INTRODUÇÃO GERAL
O cultivo em casas de vegetação é amplamente utilizado em todo mundo
e cada vez maior no Brasil. Esse fato se deve, principalmente, à alta qualidade e
ao baixo custo da produção dos alimentos e ornamentais assim cultivados. A
proteção contra os fatores climáticos, a possibilidade de manipulação do
ambiente e a facilidade de se obter maior número de colheitas que no cultivo a
céu aberto são pontos positivos presentes no cultivo protegido.
Porém, a produção de monoculturas por longos períodos no ano
independente dos fatores ambientais, o clima estável e o uso indiscriminado de
inseticidas, tornam o ambiente favorável para a multiplicação de insetos,
fazendo com que as casas-de-vegetação sejam locais ideais para a incidência de
pragas. Entre estas destaca-se o pulgão Aphis gossypii Golver, 1877 (Hemiptera:
Aphidiidae) como uma das mais importantes (Soglia et al., 2002; Pallini et al.,
2004).
Por outro lado, muitos dos fatores negativos do ambiente protegido que
facilitam a incidência de pragas, como clima estável e ambiente fechado,
tornam-no ideal para a implantação de programas de controle biológico de
pragas, os quais têm obtido resultados satisfatórios para muitas culturas (Baggen
et al., 1999; Prasifka et al., 1999; Begum et al., 2006).
Dentre os métodos de controle biológico, está o controle biológico
conservativo, que consiste na manutenção e aumento da eficiência de espécies
benéficas de determinado habitat através de medidas de conservação. Tais
medidas consistem da manipulação do ambiente aumentando a diversidade de
plantas, o que pode atrair, manter e aumentar a população de inimigos naturais
(Landis et al., 2000).
2
O cultivo de plantas com plantas atrativas, especialmente com flores,
juntamente com outras culturas, aumenta a diversidade de plantas, e assim, a
disponibilidade de abrigo e alimento alternativo, como pólen e néctar, os quais
aumentam a longevidade e fecundidade dos inimigos naturais (Andow, 1991;
Cortesero et al., 2000; Landis et al., 2000). A eficiência desta forma de manejo é
comprovada por diversos autores em cultivos a céu aberto (Theunissen &
Ouden, 1980; Hickman & Wratten, 1996; Prasifka et al., 1999; Baggen et al.,
1999; Begum et al., 2006; Irvin et al., 2006). Porém, para que o aumento da
diversidade não cause problemas com pragas na cultura, é importante que apenas
os inimigos naturais se beneficiem da disponibilidade de alimento e abrigo
oferecidos pelas plantas atrativas, o que demonstra a importância de se avaliar
corretamente a planta a ser adotada no manejo do habitat.
O cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) (Asteraceae) possui grande
quantidade de pólen e néctar, e é conhecido pela sua atividade inseticida e
nematicida (Vasudevan et al., 1997). No controle conservativo, ele pode ser
utilizado como “planta armadilha”, por atrair insetos pragas e, assim, diminuir
seus danos à cultura (Kasina et al., 2006; Hussain & Bilal, 2007), mas pouco se
sabe sobre o sua atuação na atratividade de insetos.
Em função disso, e levando-se em conta a importância dos afídeos nas
culturas em ambiente protegido, os objetivos deste trabalho foram: avaliar se a
planta de cravo é boa hospedeira do pulgão A. gossypii em comparação à planta
de pepino (Cucumis sativus L.) (Curcubitaceae), com o intuito de prever as
possíveis conseqüências da utilização conjunta dessas plantas no controle
conservativo da praga; avaliar o efeito do cravo como planta atrativa para
inimigos naturais das pragas do pepino em casa-de-vegetação, verificando seu
efeito sobre a população das pragas da cultura, e estudar a dinâmica
populacional de inimigos naturais e das pragas do pepino em diferentes
distâncias das plantas de cravo.
3
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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4
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5
ARTIGO 1
Avaliação do crescimento populacional do pulgão Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) nas plantas de pepino (Cucumis sativus) e cravo-de-
defunto (Tagetes erecta)
(Preparado de acordo com as normas da revista Ciência Rural, exceto as
referências bibliográficas, com normas da ABNT)
NATALIA RAMOS MERTZ
LUÍS CLÁUDIO PATERNO SILVEIRA
CRISTHIANE ROHDE
6
RESUMO
MERTZ, Natalia Ramos. Avaliação do crescimento populacional do pulgão
Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) nas plantas de pepino
(Cucumis sativus) e cravo-de-defunto (Tagetes erecta)
O pulgão Aphis gossypii é uma praga com ampla faixa de plantas hospedeiras,
podendo causar danos diretos, pela sucção da seiva, ou indiretos pela
transmissão de doenças. O pepino é uma das culturas atacadas por este inseto,
sendo a maior parte de seu controle feita com produtos químicos. Na busca de
alternativas não químicas, o controle biológico conservativo tem se mostrado
eficiente, sendo baseado no manejo de plantas benéficas aos inimigos naturais,
para que estes se mantenham ou aumentem sua população em determinado
ambiente. Sobretudo, o ideal é que as plantas a serem adotadas não atuem como
fonte alternativa de alimento aos insetos-praga. O objetivo deste trabalho foi
avaliar o crescimento populacional de A. gossypii em plantas de pepino
(Cucumis sativus) e na planta atrativa cravo-de-defunto. Foram realizados dois
experimentos utilizando-se 15 plantas de cravo e pepino, sendo que no primeiro
as plantas de cravo encontravam-se em período de pré-floração e no segundo
apresentavam flores. Cada planta recebeu 8 pulgões de terceiro e quarto instares,
sendo mantidas em gaiolas teladas. Após 4, 8, 12, 16 e 20 dias procedeu-se à
contagem dos pulgões em três plantas de cada espécie. Observou-se diferença
entre o número de pulgões nas plantas de pepino e de cravo em todas as
avaliações. A população no cravo-de-defunto manteve-se baixa, demonstrando
que o pulgão não sobrevive nesta planta, independente de seu estágio de
desenvolvimento. Portanto, o cravo-de-defunto é uma planta apta para ser
utilizada no controle biológico conservativo deste inseto.
Palavras-chave: Controle conservativo. Plantas atrativas. Afídeo.
7
ABSTRACT
MERTZ, Natalia Ramos. Population growth evaluation of Aphis gossypii
Glover (Hemiptera: Aphididae) on cucumber crop (Cucumis sativus) and
marigold (Tagetes erecta)
The Aphis gossypii is a pest for a wide range of plants, causing direct damages,
by sap sucking, or indirect ones by diseases transmission. The cucumber crop is
one of the cultures attacked by this insect, where the control is made mainly by
chemicals. In order to find non-chemical alternatives the conservation biological
control has been effective. It is based on the management of natural enemies’
beneficial plants to maintain or increase its population in a given environment. It
would be ideal that plants to be used don’t act as an alternative source of food
for insect pests. The objective of the present paper was to evaluate the
population growth of A. gossypii on the cucumber crop (Cucumis sativus) and
the attractive plant Tagetes erecta (marigold). Two experiments were conducted
using 15 marigold and cucumber plants, where in the first case the plants were in
the pre-blooming stage and in the second one in the floral stage. Each one
received eight aphids of the third and fourth instars, being kept in isolated cages.
After 4, 8, 12, 16 and 20 days, using three plants of each species, the amount of
aphids were evaluated. There was difference between the numbers of aphids on
the cucumber plants with the other in all evaluations. Unlike the cucumber, the
attractive plant population remained low, indicating that the aphids cannot
survive in this plant, regardless of their stage of development, making it suitable
for use in conservation controlling of this insect.
Key words: Conservation control. Attractive plants. Aphid.
8
1 Introdução
O pulgão Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) é uma
praga cosmopolita e altamente polífaga, presente em mais de 90 famílias de
plantas (Ebert & Cartwright, 1997), infestando, inclusive, plantas espontâneas
(Michelotto et al., 2004).
Além dos danos causados em cultivos convencionais, este inseto é
freqüentemente encontrado atacando culturas em ambiente protegido, já que as
condições de temperatura constante, ausência de inimigos naturais e o
monocultivo durante todo ano, são ideais para o seu desenvolvimento (Soglia et
al., 2002; Pallini et al., 2004).
O pepino (Cucumis sativus) (Curcubitaceae) está entre as hortaliças mais
produzidas em casas-de-vegetação, com volume comercializado em 2007 de
44.820 toneladas (Anuário da Agricultura Brasileira, 2009), e tem A. gossypii
como uma de suas mais importantes pragas (Bueno, 2005). O controle deste
inseto é feito, principalmente, com produtos químicos, que quando aplicados nos
sistemas fechados sofrem pouca dispersão, aumentando a sua concentração,
causando o rápido desenvolvimento de resistência dos insetos e tornando as
casas de vegetação insalubres para aos que nela trabalham (Oliveira, 1995).
O controle biológico inoculativo sazonal é uma ótima alternativa aos
problemas causados pelos produtos químicos, porém, o rápido desenvolvimento
das populações de afídeos faz com que tentativas de liberação de inimigos
naturais sejam feitas muito tarde (Lenteren, 2000). O controle biológico
conservativo seria uma boa alternativa, já que consiste na atração e manutenção
de inimigos naturais em um determinado ambiente, não somente quando a
cultura e a praga estão presentes. Isto pode ser feito manejando-se plantas
atrativas de inimigos naturais no local, as quais são procuradas por estes insetos
9
porque dispõem de abrigo, pólen e néctar para sua alimentação (Cortesero et al.,
2000; Landis et al., 2000).
Vários autores demonstraram a eficiência do controle biológico
conservativo com a utilização de plantas atrativas no aumento e manutenção de
populações de inimigos naturais em cultivos a céu aberto, como Orius spp. e
Hippodamia convergens Guérin-Méneville, 1842 (Coleoptera: Coccinellidae)
com a utilização de sorgo (Sorghum bicolor (L.) Moench) (Poaceae) (Prasifka et
al., 1999), dos parasitóides Trichogramma carverae (Oatman & Pinto, 1987)
(Hymenoptera: Trichogrammatidae)
com a utilização do álisso (Lobularia
maritima L.) (Brassicaceae) (Begum et al., 2006), e Copidosoma koehleri
(Blanchard, 1940), (Hymenoptera:. Encyrtidae) com a utilização de Phacelia
tanacetifolia Benth. (Hydrophyllaceae) e capuchinha (Tropaeolum majus L.)
(Tropaeolaceae) (Baggen et al., 1999). Porém, para que estas plantas sejam
eficientes no controle, o ideal é que elas não hospedem a praga a ser controlada,
pois elas poderiam ser uma alternativa alimentar quando a cultura estivesse
ausente (Landis et al., 2000).
O cravo de defunto (Tagetes erecta L.) (Asteraceae) é uma planta
conhecida, principalmente, por sua atividade inseticida e repelente sobre vários
insetos (Broussalis et al., 1999; Pavela, 2004; Baldin et al., 2007), além de sua
atividade no controle de nematóides fitopatogênicos (Reynolds et al., 2000;
Alexander & Waldenmaier, 2002). Seu potencial no controle biológico
conservativo de insetos ainda é pouco explorado, embora alguns trabalhos
demonstrem bons resultados (Colley & Luna, 2000; Sampaio, 2008; Kasina et
al., 2006; Vaiyapuri et al., 2007).
Tendo isto em vista, neste trabalho, teve-se por objetivo avaliar o
crescimento populacional de A. gossypii em plantas de pepino e na planta
atrativa T. erecta.
10
2 Material e Métodos
Os experimentos foram montados em casa-de-vegetação não climatizada
no Departamento de Entomologia da Universidade Federal de Lavras. Foram
realizados dois ensaios separadamente, utilizando-se, para cada, 15 plantas de
pepino (tipo “caipira”) e 15 de cravo-de-defunto. As sementes foram plantadas
em vasos plásticos de 2 litros, sendo que em cada vaso manteve-se uma planta.
Foram utilizadas plantas com aproximadamente 30 cm de altura. No primeiro
experimento utilizaram-se plantas de cravo no período de pré-florescência e no
segundo, plantas com flores. Os experimentos foram montados separadamente
devido à dificuldade de obter a quantidade necessária das plantas apresentando
os dois estágios de desenvolvimento simultaneamente.
Com o auxílio de um pincel de ponta fina, foram transferidos oito
pulgões A. gossypii de terceiro e quarto ínstar para as folhas de cada planta na
fase vegetativa (primeiro experimento) e nas flores de cravo e folhas de pepino
de cada planta no segundo experimento. Os pulgões foram retirados da criação
de manutenção em laboratório, onde eram mantidos dentro de gaiolas acrílicas,
sobre plantas de pepino em vasos.
Após a infestação, os vasos foram acondicionados dentro de gaiolas de
armação metálica envolta por tecido organza, que evitava a saída de pulgões e
entrada de insetos. Os vasos foram mantidos sobre bancadas em casa-de-
vegetação, e as temperaturas mínimas e máximas diárias foram registradas.
A cada quatro dias, três plantas de cada espécie foram removidas e
transportadas ao laboratório, onde realizava-se a contagem do número de
pulgões com o auxílio de um microscópio estereoscópico. As contagens foram
realizadas durante 20 dias, totalizando cinco avaliações, e cada planta foi
vasculhada apenas uma vez.
11
Os experimentos foram conduzidos em delineamento inteiramente
casualizado, e para uma unidade experimental foi considerado um vaso de
pepino. Os resultados referentes à população de pulgão nas plantas estudadas em
cada avaliação foram transformados em Ln (x) e submetidos à Análise de
Variância (ANOVA) e as médias comparadas pelo teste de Tukey (P ≤ 0,05). Os
dados de crescimento populacional em cada espécie de planta ao longo do tempo
foram submetidos à análise de regressão, sendo escolhido o modelo mais
simples com o maior R
2
.
3 Resultados e Discussão
Observou-se que, de forma geral, a planta de cravo não foi boa
hospedeira para o pulgão A. gossypii, sendo o contrário observado para o pepino.
Ao comparar o número médio de pulgões em cada período avaliado, houve
diferença significativa entre o pepino e o cravo independente da presença ou
ausência de flores no cravo, sendo a população contida nas plantas de pepino
maior que nas de cravo (Tabela 1).
12
TABELA 1. Número médio de pulgões Aphis gossypii presentes nas plantas de
cravo e pepino, sem flores e com elas, respectivamente, aos 4, 8, 12, 16 e 20 dias
após infestação, mantidas em vasos individualizados dentro de gaiolas, em casa-
de-vegetação, no período de junho/outubro de 2008, com temperatura variando
entre 5 e 40º C.
Planta
Dias após infestação (n=4)
4
8
12
16
20
S/ flores
Cravo
4,0±1,00 a
1
7,3±2,08 a
1,7±1,53 a
1,0±1,00 a
0,0±0,00 a
Pepino 113,7±18,15 b 79,3±22,05 b 342,7±251,45 b 549,0±42,04 b 1258,0±423,42 b
C.V. (%)
27,54
C/ flores
Cravo
0,0±0,00 a
0,0±0,00 a
0,0±0,00 a
0,0±0,00 a
0,0±0,00 a
Pepino 60,7±13,01 b 66,0±57,42 b 507,3±308,00 b 904,7±450,49 b 2038,0±364,41 b
C.V. (%)
34,98
1
Médias seguidas de mesma letra na vertical não diferem entre si pelo teste de Tukey
(P≤0,05).
Além disso, a população do inseto sofreu um significativo aumento nas
plantas de pepino ao longo do tempo (Figura 1B e 1C), o que não ocorreu nas
plantas de cravo (Figura 1A), sendo que em todas as avaliações a população,
quando encontrada, foi muito pequena, ressaltando-se que no segundo
experimento não foram observados pulgões sobre os cravos floridos.
13
FIGURA 1. Número médio de pulgões Aphis gossypii presentes em plantas de
cravo (A) e pepino (B) no primeiro experimento, realizado no mês de julho de
2008, e de pepino no segundo experimento (C), realizado no mês de outubro de
2008, aos 4, 8, 12, 16 e 20 dias após infestação, mantidas em vasos
individualizados, em gaiolas, em casa-de-vegetação, com temperatura variando
entre 5 e 40º C.
14
Observou-se também que, nas plantas de cravo sem flores a população
do pulgão decaiu ao longo do tempo, mostrando que os poucos indivíduos que
conseguiram sobreviver a princípio habitando esta planta, não conseguiram
multiplicar-se a uma taxa tão alta quanto no pepino e, assim, não estabeleceram
população. Já nas plantas com flores, o pulgão não conseguiu sobreviver nem
nos primeiros dias.
A persistência ou não deste herbívoro nas duas plantas pode ter sido
influenciada pela estrutura ou fisiologia do vegetal, conforme relatos de Bernays
& Chapman (1994). Os fatores estruturais estão relacionados à forma e
complexidade da planta, tais como a presença de camada de cera nas folhas, ou a
presença e densidade de tricomas (Soglia et al., 2002; Traicevski & Ward,
2002), e os fisiológicos relacionam-se à presença de substâncias químicas
secundárias nas plantas (Bernays & Chapman, 1994).
O efeito negativo apresentado pelo cravo sobre a população do afídeo no
presente trabalho pode ser resultado, principalmente, do efeito de compostos
secundários encontrados nos tecidos da planta, como os monoterpenos
limonóides, mencionados por Ogunwande (2006), compostos esses que
normalmente oferecem proteção às plantas contra a herbivoria (Viegas Jr.,
2003). Estes compostos atribuem à planta o potencial inseticida, visto que
extratos de cravo têm sido testados sobre alguns insetos, como pragas de grãos
armazenados Callosobruchus maculatus (Fabr., 1775) (Coleoptera: Bruchidae),
Sitophilus oryzae (L., 1763), (Coleoptera: Curculionidae) e Tribolium castaneum
(Herbst, 1797) (Coleoptera: Tenebrionidae) (Krishna et al., 2005) e mosca-
branca Bemisia tabaci (Genn., 1889)
(Hemiptera: Aleyrodidae) (Baldin et al.,
2007).
Porém, apesar de observarmos a não sobrevivência dos pulgões no
cravo, Margaritopoulous et al. (2006) relatam essa relação ocorrendo no
15
Paquistão, mas após estudos sobre caracteres morfológicos hereditários dos
insetos encontrados em diferentes famílias vegetais, os autores observaram uma
provável divisão da espécie A. gossypii em duas linhagens: uma habitando a
família Compositae (ou Asteraceae) e outra as famílias Cucurbitaceae e
Malvaceae.
Com relação ao controle biológico conservativo, a introdução de plantas
sem interesse econômico, como o cravo-de-defunto, no sistema pode levar à
redução de pragas, devido, principalmente, à ocorrência de dois fatores: ao
aumento da quantidade de inimigos naturais atraídos por esta planta, ou a sua
atuação como isca que atrai os insetos-pragas para si e os retira da cultura
(Andow, 1991).
Sabe-se que as flores de cravo são muito procuradas por inimigos
naturais que buscam pólen e néctar (Sampaio et al., 2008), sendo isto
comprovado em experimentos cultivando algodão intercalado com faixas de T.
erecta, assim como sua conseqüente ação na redução populacional de insetos-
pragas (Vaiyapuri et al., 2007).
A diminuição da herbivoria devido à ação de plantas de cravo como isca
para insetos-pragas foi observada por Kasina et al. (2006) em trabalho
intercalando feijão com T. erecta para o controle de tripes, sendo que os autores
observaram redução da incidência de tripes na cultura, que foram atraídos para a
planta de cravo. No entanto, de acordo com os resultados aqui apresentados, esse
tipo de controle não poderá ser realizado com o A. gossypii, já que ele não
consegue sobreviver sobre T. erecta.
Por outro lado, a não sobrevivência dos pulgões no cravo é de grande
interesse para o controle conservativo de A. gossypii, indicando que esta planta é
apta para ser utilizada em tais programas. Isto é importante, principalmente em
cultivos em sistemas fechados, como casas de vegetação, onde a utilização das
plantas atrativas como alimento para insetos herbívoros, principalmente em
16
períodos que a cultura principal estiver ausente, é um risco que se sofre ao
aumentar a diversidade do sistema. Na ausência da planta hospedeira principal, o
inseto não conseguiria sobreviver habitando a planta atrativa de inimigos
naturais, e morreria por inanição.
4 Conclusão
A planta atrativa cravo-de-defunto não hospeda satisfatoriamente o
pulgão A. gossypii, indicando seu potencial para uso no controle biológico
conservativo da praga, em cultivo protegido de pepino.
17
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21
ARTIGO 2
Influência do cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) no controle biológico
conservativo do pulgão Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) no
cultivo de pepino em casa-de-vegetação
(Preparado de acordo com as normas da revista Neotropical Entomology exceto
as referências bibliográficas, com normas da ABNT)
NATALIA RAMOS MERTZ
LUÍS CLÁUDIO PATERNO SILVEIRA
CRISTHIANE ROHDE
RAISA ABREU E BRAGANÇA
22
RESUMO
MERTZ, Natalia Ramos. Influência do cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.)
no controle biológico conservativo do pulgão Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) no cultivo de pepino em casa-de-vegetação
No controle biológico conservativo o manejo do habitat com plantas não
cultivadas aumenta a diversidade do sistema, reduzindo danos por pragas. Um
dos fatores que o torna possível é a disponibilidade de pólen e néctar como
alimento para adultos de inimigos naturais, aumentando a fecundidade e
longevidade destes. Várias plantas têm eficiência comprovada na redução de
pragas pelo aumento de inimigos naturais em cultivos convencionais, mas são
escassas as pesquisas nesse sentido em cultivos protegidos. Com isto, avaliou-se
o potencial do cravo na redução populacional do pulgão Aphis gossypii Glover,
em pepino, em casa-de-vegetação, e sua ação na hospedagem de seus inimigos
naturais. Utilizaram-se vasos com cravo em floração, colocados no centro da
casa-de-vegetação, e vasos de pepino dispostos a 1, 3, 5, 7, 9 e 11m de distância
do cravo. As plantas de pepino foram infestadas (15 pulgões por planta),
avaliando-se o crescimento populacional dos mesmos, a taxa de parasitismo, e
os inimigos naturais presentes nas plantas. Após cinco semanas, observaram-se
menores populações de pulgão e maiores taxas de parasitismo nas plantas mais
próximas ao cravo (1, 3 e 5m), indicando a influência deste sobre estes
parâmetros. Os inimigos naturais mais encontrados no cravo foram Orius
insidiosus, e parasitóides das famílias Scelionidae e Aphelinidae, e nas plantas
de pepino foram os predadores Hippodamia convergens, larvas das famílias
Hemerobiidae, Coccinellidae e Syrphidae, e parasitóides das famílias
Encyrtidae, além de Lysiphlebus testaceipes. Concluiu-se que o cravo interferiu
negativamente no crescimento populacional do pulgão nas plantas mais
próximas.
Palavras-chave: Plantas atrativas. Inimigos naturais. Cultivo protegido. Manejo
do habitat.
23
ABSTRACT
MERTZ, Natalia Ramos. Tagetes erecta L. influence on conservation
biological control of Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) on
cucumber crop in greenhouse
In the conservation biological control, the habitat management using
uncultivated plants increases the systems diversity and reduces damages caused
by pests. One factor that makes this possible is the availability of pollen and
nectar as food source for adult natural enemies, which have increased the
fecundity and longevity by these factors. Several plants have proven the
effectiveness in reducing pest by the increase of natural enemies in open air
crops, but few studies are found in greenhouse crops. We evaluate the potential
of marigold (Tagetes erecta L.), in population reduction of Aphis gossypii
Glover on cucumber crop in a greenhouse, and its effect on the aphid’s natural
enemies hosting. It was used flowering marigold pots, placed at the
greenhouse’s center and cucumber pots placed in 1, 3, 5, 7, 9 and 10m distant
from the marigold. The cucumber plants were infested with 15 aphids and
evaluated the population growth, its parasitism rate and natural enemies found
on plants. After five weeks, was observed smaller aphid populations and higher
parasitism rates in plants closer to the Tagetes (1, 3 and 5m), indicating marigold
influence on these parameters. The most natural enemies found on Tagetes were
Orius insidiosus, and parasitoids of the families Scelionidae and Aphelinidae, on
the cucumber plants were the predators Hippodamia convergens and
Hemerobiidae, Coccinellidae and Syrphidae larvae, and parasitoids of the
Encyrtidae family and Lysiphlebus testaceipes specie. In conclusion we
observed that the marigold affected negativetely on population growth of aphid
on the nearer plants.
Keywords: Attractive plants. Natural enemies. Protected cultivation. Habitat
management.
24
1 Introdução
O aumento da diversidade do habitat em cultivos agrícolas é peça
chave do controle biológico conservativo (Landis et al., 2000), podendo resultar
em uma série de benefícios para o manejo de pragas (Gurr et al., 2005). Essa
diversificação pode ser feita de várias formas, como a manutenção de faixas
entre a cultura com plantas sem interesse agrícola, mantê-las na bordadura, ou
apenas permitir o crescimento dessas plantas no ambiente agrícola.
As vantagens que o aumento da diversidade por plantas não cultivadas
podem trazer ao sistema agrícola, estão relacionadas à disponibilidade de abrigo
e fontes alternativas de alimento (pólen, néctar ou diferentes presas/hospedeiros)
para os inimigos naturais (Cortesero et al., 2000; Landis et al., 2000; Griffiths et
al., 2008), sendo que estudos em laboratório mostram que estes alimentos
aumentam a longevidade e fecundidade de muitos inimigos naturais (Baggen &
Gurr, 1998; Baggen et al., 1999; Begum et al., 2006; Irvin et al., 2006;
Lavandero et al., 2006). Com isto, esses insetos são atraídos e mantidos no
sistema agrícola e, com o aumento da fecundidade e diminuição da hostilidade
do ambiente local, têm a sua população aumentada (Landis et al., 2000).
A presença de flores no ambiente favorece a presença de inimigos
naturais, o que traz benefícios para o controle de diversas pragas, como, por
exemplo, Phacelia tanacetifolia Benth. (Hydrophyllaceae) para o controle de
diferentes espécies de pulgões (Hemiptera: Aphididae) (White et al., 1995;
Hickman & Wratten, 1996), álisso (Lobularia maritima L.) (Brassicaceae) e
trigo mourisco (Fagopyrum esculentum, Moench), (Polygonaceae) para a
redução populacional da mariposa praga de macieira Epiphyas postvittana
(Walker, 1863) (Lepidoptera: Tortricidae) (Irvin et al., 2006); trevo-branco
(Trifolium repens L.) (Fabaceae), margaridinha-amarela (Coreopsis verticillata
25
L.) (Asteraceae), tango (Solidago canadensis L.) (Asteraceae) e Euphorbia
epithymoides L. (Euphorbiaceae) para o controle da cochonilha Unaspis
euonymi (Comstock, 1881) (Homoptera: Diaspididae) (Rebek et al., 2006); e
trigo mourisco para o controle de Plutella xylostella L., 1758 (Lepidoptera:
Plutellidae) (Lee & Heimpel, 2008). Porém, são escassos os trabalhos sobre a
influência do manejo do habitat no controle de pragas de cultivos protegidos,
nos quais os pulgões Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) estão
entre as principais pragas. Sendo assim, os insetos que ocorrem naturalmente no
campo migram para as casas de vegetação, onde encontram o ambiente
favorável ao seu desenvolvimento e reprodução, causando danos econômicos à
cultura (Bueno, 2005).
Os pulgões do gênero Aphis possuem uma vasta gama de inimigos
naturais, os quais são muito importantes no seu controle natural, sendo que seus
parasitóides e predadores estão distribuídos entre as ordens Coleoptera,
Hemiptera, Dermaptera, Diptera, Neuroptera e Hymenoptera (Evangelista Jr. et
al., 2006). O controle biológico conservativo é uma boa alternativa para
aumentar a população e melhorar a eficácia dos inimigos naturais dessa praga, já
que o controle de afídeos em casas de vegetação é feito, principalmente, com a
utilização de produtos químicos, os quais sofrem pouca dispersão nestes
ambientes, e, assim, têm a sua concentração aumentada, facilitando o
desenvolvimento de populações de insetos resistentes (Oliveira, 1995).
As plantas do gênero Tagetes (Asteraceae), comumente conhecidas
como cravo-de-defunto, são originárias do México, e introduzidas no Brasil,
onde se adaptaram muito bem, tornando-se até subespontâneas (Moreira, 1996).
Estas plantas são muito estudadas devido aos seus extratos inseticidas,
repelentes e nematicidas obtidos de diferentes partes de sua estrutura
(Vasudevan et al., 1997). Além disso, pesquisas são realizadas no intuito de
utilizá-las como plantas armadilhas aos insetos-praga, os quais são atraídos a
26
elas, e, assim, diminuírem os danos na cultura (Kasina et al., 2006; Hussain &
Bilal, 2007). Sampaio et al. (2008) observaram que esta planta tem potencial
para atração de inimigos naturais, o que é característica importante em
programas de controle biológico conservativo.
Com isto, o objetivo geral deste trabalho foi avaliar o efeito de plantas
de Tagetes erecta L. na hospedagem de inimigos naturais e seu efeito sobre as
populações do pulgão A. gossypii no cultivo de pepino (tipo “caipira”) em casa-
de-vegetação. Os objetivos específicos foram: estudar o efeito da distância da
planta atrativa ao cultivo de pepino, visando a mensurar o alcance de sua
influência; conhecer os inimigos naturais no cravo, e como eles se distribuíram
nas distâncias avaliadas; avaliar a ação dos parasitóides atraídos pelo cravo
sobre as populações de pulgões nas distâncias determinadas, através da taxa de
parasitismo do pulgão.
2 Material e Métodos
Os experimentos foram realizados em casa-de-vegetação não
climatizada, instalada no Setor de Olericultura do Departamento de Agricultura
da Universidade Federal de Lavras (UFLA), com apoio do Laboratório de
Conservação da Biodiversidade do Departamento de Entomologia, também na
UFLA.
2.1 Criação e manutenção do pulgão Aphis gossypii
Os adultos dos pulgões foram obtidos de uma criação mantida no
Laboratório de Biologia de Insetos no Departamento de Entomologia da UFLA.
Para a multiplicação dos pulgões, vasos com plantas de pepino (C. sativus), tipo
27
“caipira”, foram infestados com adultos e mantidos dentro de gaiolas de acrílico,
em laboratório, com temperatura controlada (± 25°C).
2.2 Plantas
As sementes de pepino e cravo (Tagetes erecta), obtidas
comercialmente, foram plantadas separadamente em vasos de PVC com
capacidade para dois litros, contendo terra e esterco curtido na proporção de 2:1,
respectivamente. Após o plantio, os vasos receberam água diariamente e foram
mantidos em casa-de-vegetação até sua utilização nos experimentos.
2.3 Instalação do experimento em casa-de-vegetação
Foi utilizada uma casa-de-vegetação com dimensões de 6,4 × 30m, com
pé direito de 3m, construída em madeira e semi-arco metálico, laterais revestidas
com tela do tipo clarite com 30% de sombreamento, saia inferior de plástico de
0,5m de altura e irrigação por gotejamento. Entre a saia e tela de sombreamento
havia uma janela de 0,5m de altura, por todo o comprimento da casa-de-
vegetação, nas duas laterais.
A casa-de-vegetação foi “dividida” ao meio, deixando-se no centro um
espaço de 4m de largura para receber os vasos de cravo. Em cada lado da
estrutura foram instaladas quatro linhas de vasos de pepino (Figura 1), espaçados
a 2m uns dos outros na linha e 0,7m na entre-linha. Foram deixados 3m livres
nas extremidades da casa-de-vegetação e 1,45m até as paredes laterais, com o
intuito de minimizar a influência de vegetação externa espontânea sobre os
dados obtidos no interior do experimento. Foram utilizadas plantas de pepino
com cerca de 30cm de altura (possuindo três folhas, em média), sendo que os
vasos foram colocados sobre pratos plásticos, e estes sobre pratos maiores
contendo grafite em pó, a fim de se evitar a incidência de formigas nas plantas.
28
Para a irrigação, utilizaram-se gotejadores fixados no solo de cada vaso, sendo o
gotejamento acionado manualmente quando necessário.
FIGURA 1. Esquema ilustrativo representando a distribuição dos tratamentos e
das plantas de cravo dentro da casa-de-vegetação.
No centro da casa-de-vegetação foram instaladas quatro linhas com oito
vasos de cravo-de-defunto no início da floração cada uma, conforme indicado na
Figura 1, numa largura total de 2m. Portanto, a distância da primeira planta de
pepino até a primeira de cravo foi de 1m. De maneira análoga, as distâncias
testadas entre plantas de pepino e cravo foram 1, 3, 5, 7, 9 e 11m, como mostra a
Figura 1.
Além destes vasos, dois vasos de pepino foram colocados entre as duas
faixas centrais de cada lado da casa-de-vegetação, e foram mantidos dentro de
gaiolas com armação metálica, envolta por tecido organza, que isolava o vaso do
ambiente externo. Cada um destes foi considerado uma testemunha, utilizada
para comparar o crescimento populacional do pulgão com e sem a interferência
de inimigos naturais.
29
2.4 Controle dos pulgões por inimigos naturais atraídos pelo cravo-de-
defunto
Cada planta de pepino foi infestada com 15 pulgões de 3
o
e 4
o
instares
retirados da criação mantida em laboratório. A transferência dos insetos foi feita
com o auxílio de pincel fino, distribuindo-os em todas as folhas das plantas.
Semanalmente, por cinco semanas, todas as plantas foram vistoriadas
para a contagem do número de pulgões, sendo utilizada lupa de mão (com
aproximação de cinco vezes) e contador. A quantidade de insetos mumificados
foi registrada, removendo as múmias em seguida, que foram levadas para o
laboratório para aguardar a emergência de parasitóides e identificação dos
mesmos.
O número de múmias e de pulgões foi utilizado para o cálculo da taxa de
parasitismo, a qual foi obtida pela seguinte fórmula:
2.5 Atratividade de inimigos naturais pelas plantas de cravo-de-defunto em
casa-de-vegetação
Para as coletas dos inimigos naturais todas as plantas de pepino foram
inspecionadas e os insetos removidos com um sugador. Em seguida, todas as
plantas de cravo-de-defunto também foram inspecionadas, e realizava-se a
batida em bandeja branca para a coleta dos insetos com sugador. Estes foram
mantidos em recipientes de vidro com álcool 70% e levados para o laboratório
para a triagem e identificação dos inimigos naturais. As coletadas foram
realizadas semanalmente durante cinco semanas, juntamente com as avaliações
do número de pulgões.
30
2.6 Análise dos dados
O experimento contou com oito repetições de cada um dos seis
tratamentos (distâncias do cravo aos vasos de pepino), que foram as quatro
plantas de cada um dos dois lados para cada distância. O erro padrão do número
médio de pulgões em cada tratamento foi calculado e com estes dados foi
montado um gráfico demonstrando o crescimento populacional do pulgão, em
cada tratamento e semana de avaliação.
Os dados referentes às morfoespécies de inimigos naturais coletados nas
plantas de cravo e pepino foram submetidos à análise de abundância, riqueza e
diversidade de Shannon-Wienner (H’), pelo software BiodiversityPro
®
.
A influência das plantas de cravo sobre a população de inimigos naturais
encontrados no pepino foi avaliada através da correlação existente entre os
insetos coletados em ambas as plantas. Para tal foram feitas análises de
correlação não-paramétricas de Spearman com nível de significância de 5%,
utilizado o software Statistica
®
.
3 Resultados e Discussão
3.1 Crescimento populacional do pulgão
Em geral, observou-se que no tratamento mais próximo ao cravo (1m) a
população de pulgão foi menor que nos demais tratamentos, exceto a 3m, e os
mais distantes (7, 9 e 11m) possuíram as maiores populações, sendo que essas
diferenças entre os tratamentos foram acentuadas no 35
o
dia após a infestação,
como pode ser observado na Figura 2.
31
FIGURA 2. Número médio (± EP) de pulgões Aphis gossypii em plantas de
pepino a diferentes distâncias das plantas de cravo, contados semanalmente
durante cinco semanas, entre agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação,
no município de Lavras.
32
No tratamento a 11m do cravo não houve grande aumento populacional
de pulgões na última avaliação, como ocorreu com os tratamentos 7 e 9m. A
partir do 28
o
dia a população do tratamento 11m sofreu uma desaceleração no
crescimento, sendo que na última avaliação tinha aproximadamente o mesmo
tamanho que o dos tratamentos 3 e 5m. Isto pode ter ocorrido devido a alguma
influência externa à casa-de-vegetação, que não permitiu que a população neste
tratamento crescesse como nos tratamentos 7 e 9m.
Em relação aos tratamentos 1, 3 e 5m, a quantidade de pulgões
observada ao longo das avaliações, principalmente aos 35 dias após a infestação,
não aumentou tão acentuadamente como nos tratamentos a 7 e 9m, sendo que,
dentre os tratamentos mais próximos, o a 1m do cravo teve, inclusive, uma
pequena queda populacional na última avaliação, o que indica uma provável
influência do cravo sobre a população do pulgão nas plantas mais próximas a
ele.
A maioria das pesquisas realizadas com T. erecta é relacionada com o
potencial repelente que suas raízes exercem sobre nematóides fitófagos
(Reynolds et al., 2000; Alexander & Waldenmaier, 2002; Kimpinski &
Sanderson, 2004). São feitas também pesquisas no sentido de avaliar o efeito de
extratos das plantas do gênero Tagetes sobre insetos fitófagos, sendo que
Tomova et al. (2005) comprovaram que óleos voláteis de Tagetes minuta L. são
capazes de reduzir a reprodução dos pulgões Aulacorthum solani (Kaltenbach,
1843) e Acyrthosiphon pisum (Harris, 1776). Com isto, acredita-se que plantas
deste gênero, mantidas entre plantas cultivadas, podem reduzir o número de
insetos-praga na cultura devido à emissão de compostos voláteis repelentes
(Finch & Collier, 2000). A inibição do crescimento populacional dos pulgões
nas plantas mais próximas ao cravo, observada, principalmente na última
avaliação, pode ter ocorrido por ação desses compostos.
33
Quanto à população de pulgões presentes na testemunha, observou-se
um crescimento pouco acentuado até o 21
o
dia de avaliação, semelhante ao
ocorrido com os tratamentos não isolados, com a quantidade de insetos próxima
destes, sendo que, a partir deste período, a população aumentou rapidamente
(Figura 3).
FIGURA 3. Número médio (± EP) de pulgões Aphis gossypii em plantas de
pepino nos tratamentos testemunha e nos tratamentos a diferentes distâncias das
plantas de cravo, contados semanalmente durante cinco semanas, entre
agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação, no município de Lavras.
Comparando-se a testemunha com os demais tratamentos, percebe-se
um acentuado crescimento populacional desta, principalmente após o 21
o
dia de
avaliação. Isto se deve à ausência de alguns fatores externos atuando sobre os
insetos hospedando estas plantas, como vento e ação de inimigos naturais, além
34
do fato de que não havia a dispersão dos pulgões, o que é uma característica
comum da colônia de afídeos. Contudo, se levar em conta a importância dos
insetos afidófagos no controle natural de pulgões, e considerar que parte da
diferença populacional entre testemunha e demais tratamentos se deva a ação
destes insetos, nota-se que tiveram grande influência no experimento.
Além disso, ao considerar que as plantas de cravo influenciaram, de
alguma forma, positivamente o comportamento dos inimigos naturais, assim
como Sampaio et al. (2008) observaram que o cravo aumentava a quantidade de
inimigos naturais nas plantas de cebola mais próximas a ele, pode-se afirmar que
parte das diferenças observadas nesse trabalho, entre plantas mais próximas e
mais distantes do cravo, se deva à ação benéfica desses insetos sobre a praga.
Com isto, nota-se que a possível influência negativa do cravo no
crescimento populacional do pulgão é conseqüência de vários fatores, sendo que
deve-se levar em conta que alguns não são mensuráveis, como o estresse
provavelmente sofrido pelos pulgões habitando as plantas mais próximas a ele,
decorrente do maior contato com os voláteis emitidos por esta planta, o que pode
ter facilitado a pressão exercida pelos inimigos naturais sobre os pulgões.
3.2 Inimigos naturais
Nas cinco coletas semanais, obteve-se um total de 83 inimigos naturais
nas plantas de cravo, numa proporção de 1,73 insetos por planta, e 206 nas
plantas de pepino, com proporção de 6,44 insetos por planta. No cravo, a riqueza
foi de 20 espécies e o índice H’ foi 0,946, enquanto no pepino a riqueza foi de
28 espécies ou morfoespécies e o índice de diversidade foi 1,153 (Tabela 1).
35
TABELA 1. Abundância relativa de táxons de inimigos naturais coletados em
plantas de cravo e pepino, semanalmente durante cinco semanas, entre
agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação, no município de Lavras, MG,
sendo Pr = predador e Pa = parasitóide.
Inimigos naturais
Cravo
Pepino
Indivíduos
%
Indivíduos
%
1.
Orius insidiosus
(Hemiptera: Anthocoridae) Pr
33
39,8
2
1,0
2. Scelionidae sp1 (Hymenoptera) Pa
12
14,5
0
0,0
3.
Aphelinidae sp1
(Hymenoptera) Pa
10
12,0
4
1,9
4. Encyrtidae sp2 (Hymenoptera) Pa
5
6,0
11
5,3
5.
Encyrtidae sp1
(Hymenoptera) Pa
2
2,4
5
2,4
6. Encyrtidae sp3 (Hymenoptera) Pa
2
2,4
1
1,4
7.
Cycloneda sanguinea
(Coleoptera: Coccinellidae) Pr
2
2,4
8
3,8
8. Hippodamia convergens (Coleoptera:Coccinellidae) Pr
2
2,4
28
13,5
9.
Syrphidae sp1
(Diptera) Pr
2
2,4
0
0,0
10. Vespidae sp1 (Hymenoptera) Pr
2
2,4
0
0,0
11.
Larva/Hemerobiidae
(Neuroptera) Pr
2
2,4
12
5,8
12. Eulophidae sp1 (Hymenoptera) Pa
1
1,2
7
3,4
13.
Pteromalidae sp1
(Hymenoptera) Pa
1
1,2
1
0,5
14. Ceraphronidae sp1 (Hymenoptera) Pa
1
1,2
1
0,5
15.
Braconidae sp1
(Hymenoptera) Pa
1
1,2
0
0,0
16. Ichneumonidae sp1 (Hymenoptera) Pa
1
1,2
0
0,0
17.
Ichneumonidae sp2
(Hymenoptera) Pa
1
1,2
0
0,0
18. Larva/Coccinellidae (Coleoptera) Pr
1
1,2
37
17,8
19.
Vespidae sp2
(Hymenoptera) Pr
1
1,2
4
1,9
20. Hemerobiidae sp1 (Neuroptera) Pr
1
1,2
2
1,0
21.
Chalcididae sp2
(Hymenoptera) Pa
0
0,0
1
0,5
22. Scelionidae sp2 (Hymenoptera) Pa
0
0,0
1
0,5
23.
Aphelinidae sp2
(Hymenoptera) Pa
0
0,0
4
1,9
24. Eulophidae sp2 (Hymenoptera) Pa
0
0,0
3
1,4
25.
Chalcididae sp1
(Hymenoptera) Pa
0
0,0
1
0,5
26. Pteromalidae sp2 (Hymenoptera) Pa
0
0,0
1
0,5
27.
Ceraphronidae sp2
(Hymenoptera) Pa
0
0,0
1
0,5
28. Figitidae sp1 (Hymenoptera) Pa
0
0,0
2
1,0
29.
Lysiphlebus testaceipes
(Hymenoptera:Braconidae) Pa
0
0,0
10
4,8
30. Coccinellidae sp1 (Coleoptera) Pr
0
0,0
5
2,4
31.
Hyperaspis sp1
(Coleoptera: Coccinellidae) Pr
0
0,0
4
1,9
32. Syrphidae sp2 (Diptera) Pr
0
0,0
1
0,5
33.
Larva/Syrphidae
(Diptera) Pr
0
0,0
43
20,7
34. Hemerobiidae sp2 (Neuroptera) Pr
0
0,0
6
2,9
Total
83
100
206
100
Riqueza
20
-
28
-
Índice de Shannon (H')
0,946
-
1,153
-
36
A grande diferença entre a quantidade total de insetos coletados entre as
duas plantas pode ter sido atenuada pelo fato de que foram utilizadas mais
plantas de pepino (n=48) que de cravo (n=32). O valor do índice de Shannon é
baseado na predominância de espécies ou morfoespécies, sendo que ele aumenta
à medida que diminui o numero de espécies ou morfoespécies dominantes. O
maior índice de Shannon nas plantas de pepino ocorreu porque, além da maior
riqueza, havia melhor distribuição entre as espécies ou grupos dominantes
(Larva de Syrphidae: 18%; Larva de Coccinellidae: 16%; Hippodamia
convergens: 13%). No cravo, no entanto, observou-se menor riqueza e grande
dominância de apenas uma espécie (Orius insidiosus, com 39% de todos os
indivíduos).
De forma geral, as plantas de cravo causaram maior atratividade para o
predador Orius insidiosus (Say, 1832), seguido dos parasitóides da família
Scelionidae, Aphelinidae, e Encyrtidae. A ocorrência destes insetos nas flores de
cravo, provavelmente se deve à sua busca por pólen e néctar, abundante nestas
flores, mas pode também estar associada à presença de outros herbívoros não
praga presentes no cravo, que não foram alvo deste estudo. Este resultado obtido
concorda com as observações de Sampaio et al. (2008), nas quais O. insidiosus
foi a espécie de predador mais abundante em cravo-de-defunto em áreas de
horticultura orgânica.
É importante salientar que, conforme observado neste trabalho, um
menor índice de diversidade para uma determinada planta (no nosso caso, a
planta atrativa cravo-de-defunto) nem sempre reflete-se num fator negativo, pois
aqui a espécie dominante foi um predador (O. insidiosus), importante inimigo
natural em cultivos protegidos comerciais em todo mundo (Bueno, 2005).
Os percevejos do gênero Orius são capazes de sobreviver alimentando-
se apenas de pólen na ausência da sua presa (Cocuzza et al., 1997), pois é uma
fonte rica em nutrientes, como lipídeos, carboidratos, açúcares e aminoácidos
37
(Garcia, 1991). Silveira et al. (2003) e Sampaio et al. (2008) observaram várias
espécies deste gênero habitando plantas invasoras floridas que possuíam pólen,
indicando que a presença deste alimento influencia na ocorrência do predador.
Outro fator que pode explicar a presença abundante de Orius no cravo
refere-se à presença de tripes (Thysanoptera), que é o alimento preferencial
desse predador (Bueno, 2000). Durante as coletas no cravo foram observados
muitos tripes nas flores, pertencentes a espécies não-praga de pepino (dados não
apresentados), mas que servem de alimento alternativo para espécie de Orius.
Segundo os resultados de Silveira et al. (2005), diversas espécies do gênero
Orius ocorrem associadas a espécies não-praga de tripes em plantas espontâneas,
e o mesmo pode ter ocorrido neste trabalho entre O. insidiosus e os tripes do
cravo-de-defunto.
Quanto à presença abundante de parasitóides nas plantas de cravo, pode-
se explicar parcialmente devido à importância do pólen e néctar na sua
alimentação, pois além de fonte de energia, são fundamentais para a
fecundidade, atuando na produção e maturação de ovos de parasitóides
(Cortesero et al., 2000; Winkler et al., 2006). Além disso, sabe-se que muitos
parasitóides têm a sua longevidade aumentada devido à disponibilidade de flores
no ambiente (Wade & Wratten, 2007; Lee & Heimpel, 2008), como é o caso do
Scelionidae Trissolcus basalis (Wollaston, 1853) com a presença de flores de
Tagetes patula L. (Rahat et al., 2005). Muitos parasitóides podem também ter
sido atraídos para o cravo em função da presença de hospedeiros alternativos na
planta, como insetos fitófagos.
Nas plantas de pepino, o grupo mais encontrado foi o dos insetos
predadores afidófagos, como os imaturos de Sirfídeos, Coccinelídeos e
Hemerobídeos, além de adultos de Hippodamia convergens Guérin-Meneville,
1842. Em seguida está o grupo dos parasitóides, dos quais se destacam insetos
38
da família Aphelinidae, Encyrtidae, a espécie Lysiphlebus testaceipes Cresson,
1880 e insetos da família Eulophidae.
As famílias Hemerobiidae, Coccinellidae e Syrphidae são muito
importantes para o controle de A. gossypii em diferentes culturas, como por
exemplo, melão (Bhat et al., 1986) e algodão (Evangelista Jr. et al., 2006; Lara
& Freitas, 2002), o que justifica a alta incidência de tais famílias nas plantas de
pepino.
Dentre os parasitóides que ocorreram no pepino, a família Aphelinidae,
apesar de não identificada quanto à espécie, também tem importância no
controle de A. gossypii, sobretudo a espécie Aphelinus gossypii Timberlake, que
foi introduzida para o controle do pulgão no algodão e tem sido encontrada nesta
cultura em diferentes partes do Brasil (Fernandes et al., 2000; Evangelista Jr. et
al., 2006).
Além desta, a espécie L. testaceipes tem sido utilizada em trabalhos de
controle biológico de A. gossypii em cultivos protegidos e tem se mostrado um
bom agente de controle tanto em liberações inoculativas (Rodrigues et al., 2005),
quanto em sistemas de criação aberta (Rodrigues et al., 2001).
Em relação aos parasitóides da família Encyrtidae, e os da família
Eulophidae, são escassos os trabalhos que referenciam sua importância no
controle de pulgões. Porém, no presente trabalho, eles ocorreram em maior
quantidade nas plantas de pepino (que continham pulgões) que nas plantas de
cravo (que continham pólen e néctar), o que indica que, possivelmente, a
presença destes inimigos naturais na casa-de-vegetação esteja mais relacionada à
presença dos hospedeiros (pulgões) do que do alimento para adultos (pólen e
néctar).
Segundo a análise de correlação de Spearman (R), realizada entre os
pares de dados para o número de morfoespécies, observou-se que não houve
correlação significativa entre os insetos encontrados nas duas plantas, sendo o
39
coeficiente R de 0,0091 (p=0,9593). A pouca semelhança na população de
inimigos naturais presentes no cravo e no pepino pode ser, em parte, justificada
pelo fato de que as duas famílias mais presentes no cravo (Anthocoridae e
Scelionidae) consomem o pólen e néctar presentes nestas plantas, mas não têm o
pulgão A. gossypii como seu alimento principal, o que fez com que fossem
abundantes no cravo, mas não no pepino.
Já nas plantas de pepino, os insetos mais encontrados pertenciam às
famílias Syrphidae, Coccinellidae, e Hemerobiidae, cujas fêmeas fazem a
postura dos ovos em locais onde há colônias de pulgões (Chandler 1968;
Rotheray, 1980; Hironori & Katsuhiro, 1997), fazendo assim com que ocorresse
grande quantidade de imaturos dessas famílias nas plantas de pepino.
Esses insetos também são atraídos por pólen e néctar e, assim como a
maioria dos que se alimentam destes recursos florais, são seletivos às flores que
os produzem, pois a sua composição pode afetar a longevidade, produção e
qualidade dos ovos (Colley & Luna, 2000; Bertolaccini et al., 2008; Robinson et
al., 2008; Sadeghi, 2008). Tais fatores podem ocasionar a não preferência
desses insetos pelas flores presentes no ambiente, como o que ocorreu com os
inimigos naturais mais encontrados nas plantas de pepino. A não preferência de
adultos de Syrphidae por T. erecta verificada em nosso trabalho, já foi observada
em outros trabalhos, como os realizados por Sadeghi (2008), que notou ser esta
planta menos visitada por diversos representantes desta família, se comparada às
demais plantas no ambiente.
Analisando de forma mais detalhada, segundo as distâncias estudadas
pôde-se notar que também não houve correlação significativa entre a população
de inimigos naturais presentes no cravo e em cada tratamento (Tabela 2).
40
TABELA 2. Estimativas dos coeficientes de correlação de Spearman (R)
aplicados sobre os inimigos naturais coletados no cravo e nas plantas de pepino
em cada distância (m), semanalmente durante cinco semanas, entre
agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação no município de Lavras, MG.
Pepino (metros)
Cravo
R
P
1
1
0,1542
0,3838
3
0,0135
0,9394
5
0,0278
0,8760
7
0,1207
0,4965
9
0,0419
0,8141
11
0,0355
0,8419
1
Valores de probabilidade de erro p acima de 0,05 foram considerados não-significativos.
Em relação à população de inimigos naturais encontrados nos diferentes
tratamentos, observou-se que nas plantas de pepino mais próximas ao cravo, o
número total e a riqueza de inimigos naturais coletados foram baixos se
comparadas ao restante das distâncias. Nos demais tratamentos esses valores não
sofreram muita variação entre eles, exceto na distância 11, que obteve o maior
número total de insetos, como demonstrado na Tabela 3.
41
TABELA 3. Número total de táxons de inimigos naturais coletados em plantas
de cravo e pepino em cada tratamento, semanalmente durante cinco semanas,
entre agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação no município de Lavras,
MG, sendo Pr = predador e Pa = parasitóide .
Inimigos naturais
Cravo
1
Pepino
1m
3m
5m
7m
9m
11m
1.
Orius insidiosus
(Hemiptera:
Anthocoridae) Pr
33 1 - - 1 - -
2. Aphelinidae sp1 (Hymenoptera) Pa
10
-
1
1
1
1
-
3.
Encyrtidae sp2
(Hymenoptera) Pa
5
-
1
2
3
-
5
4. Encyrtidae sp1 (Hymenoptera) Pa
2
-
2
3
-
-
-
5.
Encyrtidae sp3
(Hymenoptera) Pa
2
-
-
-
-
-
1
6.
Cycloneda sanguinea
(Coleoptera:
Coccinellidae) Pr
2 - 2 1 1 3 1
7.
Hypodamia convergens
(Coleoptera:
Coccinellidae) Pr
2 2 5 5 6 2 8
8.
Larva/Hemerobiidae
(Neuroptera) Pr
2
4
3
2
1
1
1
9. Eulophidae sp1 (Hymenoptera) Pa
1
1
1
1
2
2
-
10.
Pteromalidae sp1
(Hymenoptera) Pa
1
1
-
-
-
-
-
11. Larva/Coccinellidae (Coleoptera) Pr
1
-
7
1
2
13
14
12.
Hemerobiidae sp1
(Neuroptera) Pr
1
1
-
-
-
1
-
13. Vespidae sp2 (Hymenoptera) Pr
1
-
-
2
2
-
-
14.
Ceraphronidae sp1
(Hymenoptera) Pa
1
-
-
1
-
-
-
15. Aphelinidae sp2 (Hymenoptera) Pa
-
-
2
-
-
2
-
16.
Ceraphronidae sp2
(Hymenoptera) Pa
-
-
-
1
-
-
-
17. Chalcididae sp1 (Hymenoptera) Pa
-
-
-
-
-
-
1
18.
Chalcididae sp2
(Hymenoptera) Pa
-
-
-
-
-
-
1
19. Coccinellidae sp (Coleoptera) Pr
-
-
3
2
-
-
-
20.
Eulophidae sp2
(Hymenoptera) Pa
-
1
-
-
1
1
-
21. Figitidae sp (Hymenoptera) Pa
-
-
-
1
1
-
-
22.
Hemerobiidae sp2
(Neuroptera) Pr
-
-
1
1
3
-
1
23.
Hyperaspis sp
(Coleoptera:
Coccinellidae) Pr
- - 3 - - - 1
24. Larva/Syrphidae (Diptera) Pr
-
2
5
8
5
9
14
25.
Lysiphlebus testaceipes
(Hymenoptera: Braconidae) Pa
- - 2 1 3 - -
26.
Pteromalidae sp2
(Hymenoptera) Pa
-
-
-
1
-
-
-
27.
Scelionidae sp2
(Hymenoptera)
Pa
-
-
-
1
-
-
-
28.
Syrphidae sp2
(Diptera) Pr
-
-
-
-
-
1
-
Total
-
13
38
35
32
36
48
Riqueza
-
8
14
18
14
11
11
Índice de Shannon (H')
-
0,836
1,064
1,128
1,059
0,826
0,789
1
Representação parcial das espécies e morfoespécies encontradas nesta planta.
42
A pequena quantidade de inimigos naturais encontrados nas plantas mais
próximas ao cravo provavelmente se deve à baixa população de pulgões que
habitava estas plantas, pois como havia menos alimento para os inimigos
naturais (se comparadas às plantas dos demais tratamentos), estes ocorreram em
menor quantidade neste tratamento. Isto concorda com o princípio da densidade
dependente que ocorre entre estes dois níveis tróficos, fitófagos e entomófagos
(Holling, 1961).
Além disso, pode-se notar ainda que, apesar de não haver correlação
significativa entre a população de insetos no cravo e nas diferentes distâncias,
grande parte dos inimigos naturais comuns entre os tratamentos também foram
coletados no cravo (Tabela 3), o que pode indicar uma possível influência desta
planta no aparecimento ou permanência destes insetos na casa-de-vegetação.
Esta influência pode estar relacionada com a disponibilidade de fontes
alternativas de alimentos e abrigo proporcionado pela planta de cravo, o que,
conseqüentemente, pode ter diminuído a hostilidade do ambiente aos inimigos
naturais, os quais teriam a fecundidade aumentada e maior persistência na casa-
de-vegetação.
A cadeia de fatores que podem ocorrer devido à presença de plantas não
cultivadas e recursos florais no ambiente é de grande importância no controle
conservativo de pragas, que envolve o fornecimento de fontes de subsídios para
a atração ou sobrevivência do inimigo natural e, assim, aumentando a eficiência
dos agentes de controle biológico (Gurr et al., 2005).
Quanto à taxa de parasitismo ocorrida em cada tratamento, percebe-se,
de forma geral, que os tratamentos mais próximos ao cravo (a 3 e 5m) tiveram
maior taxa de parasitismo que os demais, o que demonstra a influência do cravo
sob este parâmetro (Figura 4).
43
FIGURA 4. Taxa de parasitismo do pulgão Aphis gossypii nas plantas de pepino
em cada distância das plantas de cravo, semanalmente durante cinco semanas,
entre agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação, no município de Lavras,
MG.
Além disso, na primeira avaliação, nenhum tratamento apresentou
insetos mumificados, e o tratamento mais próximo das plantas de cravo (1m)
apresentou parasitismo apenas na segunda avaliação. A ausência de múmias na
primeira avaliação deve-se ao tempo que o parasitóide leva para passar da fase
de ovo para larva de 3° instar, que se alimenta do tecido do hospedeiro e deixa a
cutícula, a qual origina a múmia, sendo que esse tempo para L. testaceipes,
quando parasita A. gossypii, é de 6,3 dias (Silva et al., 2008). Já o fato de o
tratamento a 1m do cravo apresentar parasitismo apenas na segunda avaliação,
provavelmente tem relação com a baixa quantidade de pulgões habitando estas
44
plantas ao longo das avaliações, o que, como já mencionado, também diminui a
quantidade de parasitóides ocorrendo nas plantas nessa distância.
Ao comparar a taxa de parasitismo com os dias após a infestação, nota-
se que as maiores taxas ocorreram aos 14 dias após a implantação do
experimento, e decaíram nas duas avaliações seguintes, com um breve aumento
na avaliação aos 35 dias após a infestação nos tratamentos 3 e 5m. Este
decréscimo na taxa de parasitismo em todos os tratamentos após a segunda
avaliação não significa que houve queda no parasitismo, mas que a população do
pulgão cresceu muito a partir desta avaliação, e os parasitóides não conseguiram
acompanhar este crescimento, fazendo com que a taxa diminuísse ao longo do
tempo.
As maiores taxas de parasitismo nas plantas próximas ao cravo
demonstram que a presença de flores no sistema pode aumentar o impacto dos
parasitóides sobre o pulgão, sendo que a redução populacional de pragas devido
a presença de flores no ambiente já foi observado em diferentes culturas (Ellis et
al., 2005; Brendt et al., 2006; Rebek et al., 2006).
O grupo de famílias e espécies de parasitóides que emergiram das
múmias e, conseqüentemente, foram responsáveis pelas taxas de parasitismo,
estão listados na Tabela 4, sendo que houve uma média de emergência de 31%
entre os tratamentos e não houve emergência nas múmias do tratamento 2m. Nos
demais, observou-se que a família Encyrtidae foi responsável pela maior parte
do parasitismo, sendo a morfoespécie 2 a mais abundante entre elas. Em seguida
está a espécie L. testaceipes (Braconidae), que somente não ocorreu nos
tratamentos 1 e 7m.
45
TABELA 4. Número total de múmias, de parasitóides emergidos, porcentagem
de parasitismo, e porcentagem de ocorrência de cada táxon de parasitóide
emergido em relação a cada tratamento, obtidos através de cinco avaliações
semanais, entre agosto/setembro de 2008, em casa-de-vegetação, no município
de Lavras, MG.
Parâmetros/Grupos ou Espécie
Tratamento (m)
1
3
5
7
9
11
Número de múmias encontradas
3
97
110
8
18
39
Número de parasitóides emergidos
0
32
34
4
8
11
% de emergência
0
33,0
30,9
50,0
44,4
28,2
Aphelinidae sp1 (Hymenoptera)
0
0
0
0
0
7,1
Eulophidae sp1(Hymenoptera) 0 0 0 0 0 7,1
Pteromalidae sp2 (Hymenoptera) 0 43,8 8,8 0 0 0
Lysiphlebus testaceipes (Hymenoptera: Braconidae)
0
12,5
38,2
0
12,5
14,3
Encyrtidae sp2 (Hymenoptera)
0
31,3
35,3
75
50
42,9
Encyrtidae sp3 (Hymenoptera) 0 12,5 17,6 25 37,5 28,6
O tratamento onde se obteve a maior diversidade de táxons parasitóides
foi a 11m, com a ocorrência de quatro famílias, quatro morfoespécies e também
a espécie L. testaceipes. Além disso, duas das famílias registradas nessa
distância, mesmo que em menores proporções, ocorreram apenas neste
tratamento (Aphelinidae sp e Eulophidae sp). No entanto, não podemos afirmar
que isto se deva a alguma influência externa, pois estes dois grupos também
ocorreram no cravo.
Os tratamentos a 3 e 5m de distância do cravo destacaram-se com quatro
morfoespécies/espécies emergidas das múmias, sendo que estas foram as
mesmas em ambos os tratamentos. A menor diversidade foi encontrada nos
tratamentos 7 e 9m, o que é um reflexo da baixa taxa de parasitismo nestes
tratamentos.
46
A família Encyrtidae, além de ser a mais abundante dentre os
parasitóides emergidos, também foi a única que ocorreu nas múmias de todos os
tratamentos. Esta família possui várias espécies importantes no controle de
diversos insetos-praga no Brasil (Sá et al., 2000; Ferreira Filho et al., 2008;
Perioto et al., 2002; Sujii et al., 2007). Porém, a maioria das espécies desta
família é hiperparasitóide de vários grupos de insetos (Perioto & Tavares, 1999),
sendo que o gênero Syrphophagus parasita pulgões, tendo sido relatado em A.
gossypii (Ronquim et al., 2004; Rhainds & Messing, 2005). No entanto, como
não foi realizada a identificação de espécie, não se pode afirmar que se trata de
um hiperparasitóide.
Observando-se as espécies ou morfoespécies de parasitóides que
emergiram das múmias coletadas nos diferentes tratamentos, pode-se notar que
as mais abundantes (Pteromalidae sp2 e L. testaceipes) não foram encontradas
no cravo, apesar da presença da planta atrativa ter influenciado a taxa de
parasitismo, como já mencionado. Com isto, pode-se especular que, embora
estes insetos não tenham sido encontrados nas coletas no cravo, esta planta
provavelmente atuou de alguma forma sobre as fêmeas destes insetos, fazendo
com que parasitassem os pulgões, tendo em vista que não são conhecidos todos
os fatores que envolvem as interações ecológicas entre plantas e insetos (Andow,
1991).
Portanto, pelos resultados apresentados e pelo que foi discutido neste
trabalho, pode-se concluir que as populações de pulgões nas plantas mais
próximas ao cravo tiveram menor crescimento se comparado aos demais
tratamentos. Tal fato pode ter sido conseqüência de fatores como voláteis
repelentes emitidos pelo cravo, mas também pela ação de inimigos naturais
atraídos por este. Com relação a isso, observamos que os parasitóides (único
grupo de inimigos naturais que foi possível mensurar a ação) foram mais
47
atuantes e causaram maiores impactos nas populações nos tratamentos mais
próximos.
Nos tratamentos mais distantes, e ao longo das semanas de avaliação,
observou-se que, apesar de maior quantidade de inimigos naturais estar presente,
a população do pulgão A. gossypii aumentou, pois sua taxa de multiplicação é
muito alta, e as condições do ambiente foram favoráveis para que este ocorresse.
Isto indicou que somente a presença do cravo não foi capaz de conter a
população de pulgões em toda a casa-de-vegetação, mas, se manejado de forma
a diminuir sua distância até as plantas cultivadas, sua ação pode ser
potencializada, de modo a impedir que ocorram picos populacionais de pulgões,
conforme foi observado nas plantas de pepino mais distantes.
Deve-se ressaltar, ainda, que mesmo nas plantas mais próximas, a
presença do cravo, apesar de ter diminuído o crescimento populacional do
pulgão, não proporcionou um total controle de suas populações, o que mostra
que a adoção dessa técnica de manejo pode ter mais sucesso se utilizada em
conjunto com outros métodos de controle dentro do conceito de manejo
integrado de pragas.
48
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