ads:
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
RESPOSTAS ECOFISIOLÓGICAS CONTRASTANTES NA VEGETAÇÃO
ABERTA DA RESTINGA DE JURUBATIBA, MACAÉ, RJ: UM ESTUDO DE
CASO EM Protium icicariba (BURSERACEAE), UMA ESPÉCIE ABUNDANTE,
E Byrsonima sericea (MALPIGHIACEAE), UMA ESPÉCIE SUBORDINADA
LEONARDO DE BEM LIGNANI
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ecologia da Universidade Federal do Rio de
Janeiro, como parte dos requisitos necessários à
obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas
(Ecologia).
Orientador: Prof. Dr. Eduardo Arcoverde de Mattos
RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL
MAIO DE 2008
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO/UFRJ
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA-PPGE
CX.POSTAL 68.020 – ILHA DO FUNDÃO
CEP: 21941-590 – RIO DE JANEIRO – RJ – BRASIL
TEL./FAX: (21) 290-3308 TEL.: (21) 562-6320
Respostas ecofisiológicas contrastantes na vegetação aberta da Restinga de
Jurubatiba, Macaé, RJ: Um estudo de caso em Protium icicariba
(Burseraceae), uma espécie abundante, e Byrsonima sericea (Malpighiaceae),
uma espécie subordinada
LEONARDO DE BEM LIGNANI
Dissertação apresentada ao programa de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos
necessários à obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas (Ecologia).
APROVADA POR:
________________________________________________
Prof. Eduardo Arcoverde de Mattos, Dr.
________________________________________________
Prof. Ricardo Cardoso Vieira, Dr.
________________________________________________
Prof. Rafael Silva Oliveira, Dr.
ii
ads:
iii
LIGNANI, Leonardo de Bem
Respostas ecofisiológicas contrastantes na vegetação aberta da
Restinga de Jurubatiba, Macaé, RJ: Um estudo de caso em Protium
icicariba (Burseraceae), uma espécie abundante, e Byrsonima sericea
(Malpighiaceae), uma espécie subordinada [RJ, 2008]
x, 101 p. 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ, M.Sc., Ecologia, 2008)
Dissertação - Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE
1. Ecofisiologia; 2. Fotossíntese; 3. Restingas
I. IB/UFRJ II. Título (série)
Agradecimentos
Ao Prof. Eduardo Arcoverde de Mattos, pela orientação durante estes 2 anos, o que
incluiu desde a ajuda no trabalho de campo até conversas sobre filosofia da ciência. Sua
paixão e dedicação em relação ao trabalho científico foram elementos motivadores
fundamentais na conclusão desta dissertação.
Ao Prof. Rafael Oliveira e Prof. Ricardo Vieira, assim como os suplentes, Prof. Fabio
Scarano e Prof
a
. Dorothy Araujo, por aceitarem participar como membros da banca de
avaliação desta dissertação.
Aos membros da pré-banca, Prof
a
. Dorothy Araujo e Prof. Mário Soares, pelas valiosas
sugestões incorporadas à versão final desta dissertação.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia Vegetal, Amanda Ferreira, Maria Isabel Braz,
Mário Garbin, André Dias, Augusto Sulzer, pelas importantes discussões sobre
Ecologia, ajuda nos trabalhos de coleta e de laboratório, sugestões de artigos e,
principalmente, pela companhia nestes 2 últimos anos.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia e as secretárias do PPGE,
Márcia e Sueli, por toda a ajuda fornecida durante o período do mestrado.
À toda equipe do Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé (NUPEM), pelo apoio dado
durante os períodos de trabalho de campo.
À secretária Maria do Rosário, pela ajuda na organização das atividades do laboratório.
À CAPES, pela concessão da bolsa a qual permitiu minha dedicação integral ao
mestrado.
Ao Instituto de Controle do Espaço Aéreo, pelo fornecimento dos dados climatológicos
do Aeródromo de Macaé.
Aos meus pais, Fernando e Sandra Lignani, e meus irmãos, Juliana e Henrique Lignani,
pelo incentivo dado em todos os momentos de minha formação, sempre me ajudando a
perseverar nos momentos de incerteza.
À Bianca Gama, pelo carinho e companhia que fizeram com que os 8 últimos meses do
mestrado se tornassem muito mais prazerosos e agradáveis.
iv
“Fazer uma tese significa, pois,
aprender a pôr ordem nas próprias
idéias (...). Assim, não importa tanto
o tema da tese quanto a experiência
de trabalho que ela comporta”.
Umberto Eco (em “Como se Faz
Uma Tese”)
v
RESUMO
Nas restingas, as plantas podem estar sujeitas a limitações na disponibilidade de água e
nutrientes, o que potencialmente ocasionaria restrições à fotossíntese. Torna-se,
portanto, importante avaliar as respostas ecofisiológicas relacionadas à assimilação de
carbono das espécies que aí ocorrem. Neste estudo, realizado no PARNA da Restinga
de Jurubatiba, buscamos conhecer as relações entre desempenho fotossintético e
disponibilidade hídrica em Protium icicariba (Burseraceae) e Byrsonima sericea
(Malpighiaceae), duas espécies arbustivas da vegetação aberta de Clusia. Buscando
avaliar diferenças intra-específicas relacionadas à variação espacial entre diferentes
formações vegetais da restinga, também foram amostrados indivíduos de B. sericea na
área de transição para uma mata periodicamente inundada. Foi realizado o
acompanhamento da produção foliar, da concentração de pigmentos fotossintéticos e do
potencial hídrico foliar (Ψ
foliar
) ao longo de um ano. O desempenho fotossintético das
espécies foi avaliado através de medidas relacionadas às trocas gasosas e parâmetros
derivados da fluorescência da clorofila a, realizados em períodos com diferentes
intensidades de chuvas. P. icicariba apresentou forte controle estomático resultando em
pequenas taxas de fotossíntese, principalmente na época seca. A produção foliar ocorreu
apenas em um curto período do ano, sendo concentrada na época chuvosa. A ocorrência
de variações no conteúdo total de clorofila esteve associada à manutenção de uma
eficiência fotoquímica elevada tanto em épocas secas, como chuvosas. O controle
estomático de B. sericea não foi tão restritivo, possibilitando a esta espécie atingir taxas
fotossintéticas maiores que P. icicariba. Para B. sericea, a capacidade de utilização da
energia luminosa em vias fotoquímicas não se mostrou diferente entre períodos com
maior ou menor disponibilidade de água. Sua produção foliar ocorreu durante todo o
ano, mas em valores próximos às taxas de perda. Embora os indivíduos de B. sericea
amostrados na área de transição com a mata tenham apresentado uma produção foliar
muito maior, estes dois grupos não possuíram grandes diferenças em relação ao
desempenho fotossintético no nível foliar. O comportamento mais conservativo de P.
icicariba está de acordo com o esperado para espécies dominantes em ambientes pobres
em recursos. Embora com maior capacidade fotossintética e menor suscetibilidade às
variações na disponibilidade de água, a menor abundância de B. sericea na vegetação
aberta de Clusia pode estar relacionada a sua maior demanda por recursos.
vi
ABSTRACT
In the restingas, plants may be subjected to water and nutrient limitation, a situation that
potentially affects carbon gain. To understand how certain species can occur and
dominate in such an unproductive environment, it is essential to known how these
factors affect photosynthetic metabolism. This study characterizes photosynthetic
performance and its relation to water availability of two woody perennial trees in the
open vegetation of the Restinga de Jurubatiba National Park, Macaé (RJ): Protium
icicariba (Burseraceae), the second most abundant species in the community, and
Byrsonima sericea (Malpighiaceae). To evaluate intraspecific differences influenced by
spatial variation of water and resources, individuals of B. sericea were also sampled in a
transition area between open vegetation and a periodically flooded restinga forest. Leaf
production, leaf water potential and chlorophyll and carotenoid contents were monitored
at different moments of the year. Photosynthetic performance was assessed by using gas
exchange and chlorophyll a fluorescence measures, in periods with different rainfall
intensity. P. icicariba was characterized by strong stomatal control, which results in low
photosynthetic rates, especially at the dry period. Leaf production occurred only at the
rainy season. Chlorophyll content variation was associated with maintenance of a high
potential quantum yield throughout the year. B. sericea stomatal control was not so
restrictive, allowing this species to maintain higher photosynthetic rates. Real quantum
yield was not influenced by periods with lower water availability. In the open
vegetation, B. sericea produces new foliage throughout the year, but production was
similar to leaf-loss rates. Although individuals sampled near the restinga forest were
characterized by higher leaf production, photosynthetic performance on a leaf level was
similar to that of open vegetation individuals. P. icicariba’s more conservative
behaviour is common in dominant species of unproductive environments. Although
with a higher photosynthetic performance, less influenced by water fluctuations, B.
sericea’s lower abundance in open vegetation could be explained by its apparently
higher resource demand.
vii
Sumário Páginas
1. Introdução..................................................................................................................13
1.1. Disponibilidade de água e a fotossíntese......................................................13
1.2. Condições limitantes e desenvolvimento de estresse...................................15
1.3. Da autoecologia para a sinecologia: estresse e a composição das
comunidades vegetais......................................................................................................17
2. Objetivos.....................................................................................................................20
3. Materiais e métodos...................................................................................................22
3.a) Área de estudo e amostragem das espécies..................................................22
3.b) Dados climatológicos...................................................................................24
3.c) Trocas gasosas e assimilação de carbono.....................................................26
3.d) Fenologia......................................................................................................26
3.e) Pigmentos foliares........................................................................................26
3.f) Potencial hídrico (Ψ
foliar
)...............................................................................27
3.g) Fluorescência da clorofila a..........................................................................27
3.h) Análises estatísticas......................................................................................33
4. Resultados...................................................................................................................35
5. Discussão.....................................................................................................................76
5.a) Variação do Ψ
foliar
.........................................................................................76
5.b) Pigmentos foliares........................................................................................78
5.c) Fotossíntese e taxas de crescimento.............................................................80
5.d) Fluorescência da clorofila a..........................................................................85
5.e) Desempenho ecofisiológico..........................................................................90
6. Considerações finais..................................................................................................93
7. Referências bibliográficas.........................................................................................94
viii
Lista de Figuras Pág.
3.1. Balanço hídrico do solo para a região de Macaé. Retirado do Banco de Dados
Climáticos do Brasil (EMBRAPA, 2003).......................................................................23
3.2 Área de estudo na Restinga de Jurubatiba.................................................................25
3.3. Protium icicariba e Byrsonima sericea na vegetação aberta de Clusia...................25
3.4. Cinética da fluorescência da clorofila a em folha previamente aclimatada ao escuro
ou iluminada. Modificado de Lambers et al. (1998).......................................................29
3.5. Avaliação de diferenças em ajustes lineares. Modificado de Falster et al. (2006)...32
4.1. Pluviosidade total e temperaturas máxima, média e mínima para os meses de julho
de 2006 a junho de 2007..................................................................................................35
4.2. Potencial hídrico foliar ao longo do ano em P. icicariba e B. sericea, nas duas áreas
estudadas..........................................................................................................................39
4.3. Pigmentos foliares em P. icicariba e B. sericea, nas duas áreas estudadas, ao longo
do período de estudo........................................................................................................41
4.4. Taxas de nascimento e morte foliar nas espécies estudadas.....................................43
4.5. Taxas de recrutamento foliar para as espécies..........................................................44
4.6. Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de Clusia, no
dia 13/09/2006.................................................................................................................45
4.7. Curso diário de trocas gasosas em P. icicariba, realizado em 13/09/2006..............46
4.8. Curso diário de trocas gasosas nos indivíduos de B. sericea na vegetação aberta de
Clusia, realizado em 13/09/2006.....................................................................................48
4.9. Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na área próxima à mata
periodicamente inundada, no dia 12/09/2006..................................................................49
4.10. Curso diário de trocas gasosas nos indivíduos de B. sericea na área de transição
com a mata periodicamente inundada, realizado em 12/09/2006....................................50
4.11. Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de Clusia, no
dia 01/02/2007.................................................................................................................51
4.12. Curso diário de trocas gasosas em P. icicariba, realizado em 01/02/2007............53
4.13. Curso diário de trocas gasosas em B. sericea na vegetação aberta de Clusia,
realizado em 01/02/2007.................................................................................................54
ix
4.14. Eficiência máxima do fotossistema II (Fv/Fm) ao longo do ano, medido antes do
amanhecer (Fv/Fm
AM
) e por volta de meio-dia (Fv/Fm
MD
).................................... .........56
4.15. Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de Clusia, no
dia 07/03/2007.................................................................................................................57
4.16. Curso diário de fluorescência em P. icicariba, realizado em 07/03/2007..............59
4.17. Curso diário de fluorescência em B. sericea, realizado em 07/03/2007.................60
4.18. Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de Clusia, no
dia 04/04/2007.................................................................................................................61
4.19. Curso diário de fluorescência em P. icicariba e B. sericea, realizado em
04/04/2007.......................................................................................................................62
4.20. Ajustes de curvas obtidos para os dados de ETR x PAR, através da equação ETR
= ETRmáx – a.e
-b.PAR
........................................................................................................64
4.21. Ajustes de curvas obtidos para os dados de ΔF/Fm’ x PAR, através da equação
ΔF/Fm’ = ΔF/Fm’
inicial
– e
-α.PAR
.......................................................................................66
4.22. Ajustes lineares obtidos para os dados de log(ΔF/Fm’) x PAR, através do
programa SMATR...........................................................................................................69
4.23. Projeções dos variáveis nos eixos 1 e 2 da ACP realizada com os dados de
setembro/2006 e fevereiro/2007......................................................................................72
4.24. Projeções dos indivíduos de P. icicariba e B. sericea nos eixos 1 e 2 da ACP
realizada com os dados de setembro/2006 e fevereiro/2007...........................................72
4.25. Projeções dos variáveis nos eixos 1 e 2 da ACP realizada com os dados de
março/2007 e abril/2007..................................................................................................74
4.26. Projeções dos indivíduos de P. icicariba e B. sericea nos eixos 1 e 2 da ACP
realizada com os dados de março/2006 e abril/2007.......................................................75
x
Lista de Tabelas Pág.
3.1. Normal climatológica para Macaé. Retirado do Banco de Dados Climáticos do
Brasil (EMBRAPA, 2003)...............................................................................................23
4.1. Informações meteorológicas referentes aos dias de coleta de dados........................37
4.2. Parâmetros obtidos através do ajuste de curvas dos dados de ETR x PAR (ETR =
ETRmáx – a.e
-b.PAR
) e ΔF/Fm’ x PAR (ΔF/Fm’ = ΔF/Fm’
inicial
– e
-α.PAR
)............. ...........65
4.3. Inclinação da porção linear da curva ETR x PAR e intervalo de confiança da
estimativa (I.C.)...............................................................................................................67
4.4. Inclinação da reta ajustada para ΔF/Fm’ x PAR e intercepto da reta no eixo y; I.C.
indica o intervalo de confiança das estimativas...............................................................68
4.5. Autovalores e autovetores dos 5 primeiros eixos da ACP realizada com os dados
referentes aos meses de setembro/2006 e fevereiro/2007...............................................71
4.6. Autovalores e autovetores dos 5 primeiros eixos da ACP realizada com os dados
referentes aos meses de março/2007 e abril/2007...........................................................73
xi
Lista de símbolos
Abreviatura Significado Unidade
VI
Valor de importância s/u
Ψ
foliar
Potencial hídrico foliar MPa
Ψ
am
Potencial hídrico foliar antes do amanhecer MPa
Ψ
md
Potencial hídrico foliar no meio do dia MPa
A
Taxa fotossintética foliar µmol CO
2
m
-2
s
-1
E
Transpiração foliar mmol H
2
O m
-2
s
-1
g
S
Condutância estomática mmol H
2
O m
-2
s
-1
ΔF/Fm’
Rendimento quântico real do fotossistema II s/u
Fv/Fm
Eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II s/u
Fv/Fm
am
Eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II antes do
amanhecer
s/u
Fv/Fm
md
Eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II antes do
amanhecer no meio do dia
s/u
1 - qP
Proporção de centros de reação do fotossistema II que
estão reduzidos
s/u
ETR
Taxa de transporte de elétrons entre os fotossistemas µmol elétrons m
-2
s
-1
xii
1. INTRODUÇÃO
1.1 Disponibilidade de água e a fotossíntese
A assimilação de carbono por um vegetal é um processo fundamental para sua
sobrevivência, pois possibilita a síntese de compostos orgânicos que serão utilizados na
manutenção de seus tecidos, bem como o crescimento através da incorporação de
biomassa. Um balanço de carbono favorável, em pelo menos algum momento do ano, é
necessário para que uma espécie vegetal cresça em determinado ambiente (LARCHER,
2000). Do ponto de vista ecológico, a fotossíntese ganha ainda mais importância, pois é
responsável pela manutenção da vida no planeta, dando início ao fluxo de energia
através da biosfera. De fato, todas as estruturas das teias tróficas nos ecossistemas
terrestres têm, na sua base, as reações fotossintéticas (BEGON et al., 1996).
Este importante conjunto de reações metabólicas é influenciado por uma série de
variáveis abióticas, como intensidade de radiação, temperatura, disponibilidade de água
e nutrientes minerais. A perspectiva de aumentar a produtividade em cultivos
manejados estimulou estudos sobre a ecofisiologia da fotossíntese, principalmente
através da compreensão de como estes fatores afetam a capacidade fotossintética de um
vegetal (BERRY, 1975). Utilizando uma abordagem econômica e imaginando a planta
como uma empresa, tornou-se necessário compreender de que maneira a manutenção de
um processo (ex. crescimento, reprodução e manutenção dos tecidos vivos, todos
dependentes da fotossíntese) seria influenciada pela aquisição de recursos do ambiente
(ex. água, luz, nutrientes minerais) (BLOOM et al., 1985).
1
Dos recursos citados anteriormente e suas influências sobre a produtividade
vegetal, a água pode ser considerada um dos mais intensamente estudados. É possível
encontrar vasta literatura sobre os efeitos da baixa disponibilidade de água no
metabolismo fotossintético e na produção de biomassa das plantas (SMITH e
GRIFFITHS, 1993; GRIFFITHS e PARRY, 2002; FLEXAS et al., 2006). Apesar de ser
evidente que esta redução do recurso hídrico influencia negativamente a fotossíntese, a
forma através da qual esta limitação se manifesta foi objeto de intensos debates nos
últimos anos. Explicações para a diminuição nas taxas de assimilação de carbono foram
atribuídas a impactos no metabolismo fotossintético (ex. alterações na atividade da
Rubisco ou na produção de ATP) (PARRY et al., 2002; TEZARA et al., 1999), bem
1
Neste momento, faz-se necessária a definição do termo “recursos”, o qual podemos entender como
fatores ambientais, que variam no tempo e no espaço, para os quais o consumo ou utilização por um
determinado organismo os tornam indisponíveis para os demais (BEGON et al., 1996).
13
como a limitações na capacidade de difusão do CO
2
até os sítios de carboxilação no
cloroplasto (MEDRANO et al., 2002). Ao invés de polarizar o debate, a hipótese mais
aceita atualmente trabalha com a existência de uma limitação relacionada à difusão do
CO
2
(proveniente, em sua maior parte, do fechamento dos estômatos; ver CORNIC,
2000) vinculada à ocorrência de eventuais alterações no metabolismo de fixação do
carbono atmosférico (ou seja, uma limitação bioquímica) (LAWLOR e CORNIC,
2002). Caracterizações do comportamento de espécies vegetais em experimentos
relacionados à diminuição da disponibilidade de água evidenciam que, em um primeiro
momento, a limitação difusiva (principalmente através dos estômatos) é responsável por
grande parte da redução na fotossíntese. Com a continuação da restrição ao acesso à
água, impedimentos bioquímicos passam também a atuar, aumentando sua influência na
diminuição da capacidade fotossintética (GALMÉS et al., 2007a).
Independente de qual seja o mecanismo preponderante (bioquímico ou difusivo),
a menor assimilação de carbono reduz a capacidade de utilização de energia luminosa
pela folha. A captura de grande quantidade de fótons pelos pigmentos do complexo
antena, em períodos de restrição da fotossíntese, pode gerar um excesso de energia de
excitação nos centros de reação dos fotossistemas, o que potencialmente provocaria
danos fotoinibitórios ao aparato fotossintético (“fotoinibição crônica”) (BAKER, 1993).
Nessas condições, vias alternativas atuam auxiliando na extinção do excedente de
energia de excitação, evitando assim a ocorrência destes danos (DEMMIG-ADAMS e
ADAMS, 2006). Por vezes, os mecanismos de fotoproteção podem ocorrer diretamente
no aparato fotossintético (ex. no próprio complexo antena), diminuindo a área de
captura de luz através de modificações na concentração de pigmentos fotossintéticos
(clorofilas e carotenóides) (BJÖRKMAN e DEMMIG-ADAMS, 1995). Em uma escala
de tempo maior, estes mecanismos fotoprotetores podem envolver modificações na
fenologia, com aumento da abscisão foliar (WERNER et al., 1999); produção de folhas
com estruturas refletoras (ex. tricomas) (BJÖRKMAN e DEMMIG-ADAMS, 1995);
modificações na orientação das folhas (WERNER et al., 1999). Seja qual for a forma de
fotoproteção utilizada, ao evitar a ocorrência da fotoinibição crônica a planta garante a
manutenção da integridade do aparato fotossintético (o que é importante no
aproveitamento de um eventual período de maior disponibilidade hídrica) (CHAVES et
al., 2002; FLEXAS et al., 2006).
Estes exemplos evidenciam como a interação disponibilidade de água –
fotossíntese é complexa, com um entendimento pleno só sendo atingido quando
14
procuramos uma análise abordando a fisiologia da planta de forma integrada, bem como
as diferentes etapas do processo fotossintético (ex. conversão da energia luminosa,
fixação do carbono atmosférico, difusão do CO
2
na folha). Se entendemos “desempenho
ecofisiológico” como a capacidade de um organismo de manter estável seu
metabolismo, propiciando incorporação de biomassa e manutenção do potencial de
crescimento e de reprodução, podemos assumir que a diminuição na disponibilidade de
H
2
O, em certos casos, pode acabar por reduzir este desempenho. Em tal situação, pode
ser caracterizada a ocorrência de um estresse hídrico.
1.2 Condições limitantes e desenvolvimento de estresse
Um dos principais objetivos da ecofisiologia é o estudo de como as variáveis
abióticas do ambiente (assim como as interações biológicas) influenciam determinado
desempenho ecofisiológico de um organismo vegetal (LAMBERS et al., 1998). Toda
espécie requer, para sua sobrevivência, a existência de determinadas condições
ambientais (ex. temperatura, luz) e de disponibilidade de recursos (ex. água, nutrientes
minerais). Estas condições e os níveis dos recursos podem variar dentro de certa
amplitude, entretanto sem afetar a viabilidade da ocorrência da espécie neste ambiente.
A idéia descrita anteriormente, muito próxima da definição de nicho ecológico feita em
1957 por Hutchinson, é muito importante para entendermos o conceito de estresse para
um organismo (BEGON et al., 1996). Caso as condições ou disponibilidade de recursos
em um ambiente estejam fora dos limites ideais para um organismo, o desempenho
fisiológico deste indivíduo será prejudicado.
Apesar das dificuldades de quantificar o que seriam “desempenhos fisiológicos
ótimos” para uma espécie, muitas definições de estresse utilizam esta idéia. LARCHER
(2000) define estresse como sendo “um desvio significativo das condições ótimas para a
vida”. Para GRIME (1977), estresse é a limitação da produção de biomassa pelo
vegetal, provocada por fatores externos. Independente da definição utilizada, em
ecofisiologia o termo estresse está relacionado tanto com o fator ambiental como com o
estado induzido em um organismo por este fator. Tal definição difere da encontrada na
Física, ciência responsável pela origem do termo, para a qual estresse designa apenas a
força que atua sobre um corpo, provocando nele algum tipo de deformação (esta
chamada de strain) (SCHULZE et al., 2002).
Alguns problemas conceituais surgem quando refletimos sobre o conceito
ecofisiológico de estresse. Se para determinarmos a ocorrência do estresse devemos
15
considerar a queda na performance de um organismo, chegamos a conclusão de que um
fator não necessariamente será estressante para organismos diferentes. Por exemplo, as
condições durante a estação seca no cerrado podem ser consideradas, a princípio,
“estressantes” para a vegetação (baixa pluviosidade e umidade do ar associadas à alta
temperatura). Entretanto, as respostas das diferentes espécies dependem de
características genéticas, morfológicas e fisiológicas particulares para cada uma delas.
Vochysia elliptica, espécie com raízes profundas, que lhe confere o potencial de captar
água em horizontes mais profundos do solo, não apresenta decréscimos significativos na
capacidade fotossintética máxima entre as estações seca e chuvosa. Já Roupala
montana, com sistema radicular superficial, é caracterizada por menores taxas
fotossintéticas na estação seca (FRANCO et al., 2005). Este didático exemplo evidencia
como os fatores (bióticos ou abióticos) do ambiente são percebidos de maneira
particular por cada organismo, o que torna impossível classificar a priori um ambiente
como “estressante”, mesmo que ele seja caracterizado por apresentar condições
adversas. Um ambiente X só poderá ser classificado como estressante se estudamos os
impactos de seus fatores sobre uma espécie Y.
Um segundo problema encontrado no conceito ecofisiológico de estresse é o
nível de organização analisado. Como dito anteriormente, a definição de uma situação
de estresse é determinada pelos impactos observados no organismo provocados por
fatores ambientais. Entretanto, estas respostas podem ocorrer nos níveis molecular,
celular, morfológico ou fisiológico, e não necessariamente alterações em um dos níveis
serão acompanhadas de modificações nos demais. A revisão feita por PIERCE et al.
(2005) lista uma série de alterações moleculares encontradas em plantas, desencadeadas
por fatores externos adversos, as quais são responsáveis pela manutenção do
funcionamento do metabolismo. Como exemplo, a expressão de determinadas proteínas
e açúcares em plantas submetidas a situações de seca, fato que possibilita a estabilidade
de membranas e enzimas de suas células. A utilização de carboidratos armazenados,
permitindo a manutenção do crescimento mesmo quando a incorporação de carbono
através da fotossíntese estiver limitada (ex. durante um período de seca), é outro
exemplo de que os fatores externos não obrigatoriamente afetam todos os níveis de
organização em um vegetal (PEREIRA, 1995). Dessa forma, em estudos de
ecofisiologia do estresse, é fundamental definir qual a escala de análise utilizada,
definindo de que forma o desempenho do organismo estará sendo avaliado.
16
Concluindo, de acordo com LARCHER (2000), é importante perceber que o
estresse ecofisiológico engloba tanto o fator de estresse (ou estressor), indicando o
estímulo que atua sobre o organismo, como o estado de estresse, ou seja, a
conseqüência deste estímulo no organismo estudado.
1.3 Da autoecologia para a sinecologia: estresse e a composição das comunidades
vegetais
Apesar das dificuldades na definição da ocorrência de estresse discutidas
anteriormente, o termo ambiente estressante é freqüentemente utilizado na literatura. De
maneira geral, esta nomenclatura é utilizada como referência a locais com condições
extremas (temperaturas muito elevadas ou muito baixas, baixa pluviosidade, grande
intensidade de radiação solar, baixa concentração de O
2
), que acabam por diminuir a
produtividade vegetal. Exemplos destes habitats, que poderíamos chamar de ambientes
improdutivos, são os desertos, a caatinga brasileira, ambientes alpinos e pântanos.
Muitos estudos ecológicos têm como objetivo a compreensão de como é estruturada a
comunidade vegetal nestes locais, procurando a existência de conjuntos de
características comuns às espécies que conseguem ocupá-los com sucesso.
Importantes avanços neste campo teórico de ecologia foram feitos por J.P.
Grime. Segundo sua teoria, também chamada de C-S-R, as características da história de
vida permitem classificar uma espécie vegetal em umas das seguintes síndromes:
competidoras, ruderais ou tolerantes a estresses (GRIME, 1977). A vegetação em
diferentes habitats seria composta por espécies apresentando diferentes características:
ambientes altamente produtivos, com pequena intensidade de estresse e distúrbios,
seriam ocupados por espécies competidoras; ambientes com alta intensidade de
distúrbios, por ruderais; e ambientes com baixa produtividade e poucos distúrbios, por
tolerantes a estresses. Entre as características gerais compartilhadas por espécies deste
último grupo, GRIME (1977) lista: o crescimento lento; presença de folhas perenes;
pequena plasticidade fenotípica; utilização conservativa de carbono, água e nutrientes
minerais; presença de mecanismos que permitam a parte vegetativa da planta explorar
de forma oportuna condições favoráveis. É interessante notar que, segundo a teoria C-S-
R, estas características seriam comuns às plantas tolerantes a estresse independente do
ambiente improdutivo analisado (áridos, alpinos, sombreados ou deficientes em
nutrientes minerais) e de quais sejam os fatores externos limitantes (GRIME, 1977).
Dessa forma, a sobrevivência nestes habitats seria definida pela capacidade de suportar
17
condições nas quais a produtividade é bastante pequena, com a habilidade competitiva
da espécie tendo pouca importância (THOMPSON e GRIME, 1988; GRIME, 2007).
2
Os ecossistemas marginais do complexo Atlântico são exemplos de locais que
podem ser classificados como improdutivos. Embora vizinhos da exuberante floresta
pluvial da Mata Atlântica, estes ambientes são caracterizados por possuírem uma série
de fatores limitantes (SCARANO, 2002): os campos de altitude, com suas baixas
temperaturas, alta intensidade de radiação e solo raso; os afloramentos rochosos, com
solo ausente ou muito raso e períodos de baixa disponibilidade de água; os pântanos,
com seus períodos de alagamento; as matas secas e as restingas, com a pequena
disponibilidade de água e nutrientes, além da elevada salinidade devido à proximidade
com o mar. Alguns destes habitats são geologicamente recentes, datando do período
Quaternário, como as restingas e os pântanos (SCARANO et al., 2005a). Acredita-se
que, nestes ambientes, a comunidade vegetal foi formada pela migração de espécies da
Mata Atlântica strictu sensu, o que é corroborado pela presença de poucas espécies
endêmicas nestes locais (ARAUJO, 2000). Outras comunidades vegetais, entretanto, são
consideradas relictos de períodos mais secos (como as matas secas e os afloramentos
rochosos) ou mais frios (campos de altitude) (SCARANO et al., 2005a). Muitas
espécies encontradas nestas comunidades apresentam distribuição fitogeográfica
altamente disjunta, como algumas que são encontradas tanto na mata seca próxima à
região de Cabo Frio, como no semi-árido brasileiro (ARAUJO, 1997 apud SCARANO
et al., 2005a).
É interessante perceber que as espécies vegetais encontradas nestes ambientes ou
foram capazes de migrar da floresta pluvial atlântica para ambientes mais extremos (ex.
restingas e pântanos), ou foram capazes de permanecer em locais que mantiveram as
condições climáticas restritivas do passado (ex. campos de altitude e matas secas)
(SCARANO et al., 2005a). Relacionando esta informação aos filtros propostos por
LAMBERS et al. (1998), estas espécies foram capazes de suplantar um filtro histórico
(elas chegaram a estes locais), fisiológico (conseguiram germinar, crescer e se
reproduzir) e biótico (conseguiram sobreviver às interações estabelecidas com outros
organismos). Como tais ambientes são considerados improdutivos, podemos esperar que
o filtro que forneça a maior resistência ao estabelecimento de uma espécie seja o
2
É importante salientar que o debate sobre a relevância da competição em ambientes improdutivos está
em aberto. Estudos como os de TILMAN (1982), FOWLER (1986) e BRIONES et al. (1998) mostram
que a competição pode ser sim importante no estabelecimento de espécies e na estruturação de
comunidades vegetais em ambientes improdutivos.
18
fisiológico. Portanto, nos ecossistemas marginais do complexo Atlântico, as espécies
com maior abundância possivelmente apresentam estratégias mais conservativas, sensu
GRIME (1977).
Como discute ROSADO (2006), podemos encontrar espécies com características
morfofisiológicas distintas dentro do que classificamos como “comportamento
conservativo”. Dessa maneira, não devemos esperar que o sucesso na ocupação de um
ambiente improdutivo, como os ecossistemas marginais do complexo Atlântico, seja
definido a partir da posse de um determinado conjunto de atributos. Os estudos
ecofisiológicos com abordagens sinecológicas já realizados nestes ambientes (ex.
SCARANO et al., 2001; DUARTE et al., 2005; GESSLER et al., 2007), buscando
relacionar características da autoecologia das espécies com a estruturação da
comunidade, evidenciam a existência de variados mecanismos ecofisiológicos
existentes nas espécies vegetais. Apesar da diversidade de comportamentos, SCARANO
et al. (2005a) tentam apontar tendências encontradas nestes estudos, como: (1) em um
nível intra-específico, o desempenho ecofisiológico tende a variar em função do tempo
e do espaço; (2) em um nível interespecífico, o desempenho ecofisiológico tende a estar
relacionado com a dominância da espécie na comunidade; (3) nos dois níveis, o
desempenho ecofisiológico não está relacionado com o padrão de distribuição
geográfico (espécie generalista ou especialista).
Neste contexto, os estudos ecofisiológicos podem gerar informações relevantes
para o entendimento dos ecossistemas marginais do complexo Atlântico, visto que a
partir de dados referentes à autoecologia de uma espécie podemos acessar aspectos da
organização das comunidades vegetais (LÜTTGE e SCARANO, 2004). Entre estes
ambientes, as restingas se mostram extremamente interessantes para tais estudos. Além
do grande número de estudos ecofisiológicos realizados com espécies deste ecossistema
(entre eles SCARANO et al., 2001; DE MATTOS et al., 2004; SCARANO et al.,
2005a; SCARANO et al., 2005b; DUARTE et al., 2005; GESSLER et al., 2005;
ROSADO, 2006), é possível obter uma boa caracterização da estrutura e composição de
algumas de suas comunidades vegetais (ex. ARAUJO et al., 1998; ARAUJO et al.,
2004).
19
2. OBJETIVOS
O objetivo geral desta dissertação é:
- Caracterizar o desempenho fotossintético em duas espécies arbustivas da restinga,
Protium icicariba (DC.) Marchand (Burseraceae) e Byrsonima sericea DC.
(Malpighiaceae), procurando relacioná-lo às diferenças na oferta de água ao longo do
ano, ou seja, entre as estações chuvosa e seca.
Sabendo das dificuldades envolvendo a definição do conceito de estresse,
brevemente discutidas na introdução, os impactos na fotossíntese serão avaliados em
diferentes níveis fisiológicos. As diferenças na oferta de água serão analisadas em
função de sua variação temporal (ex. entre diferentes estações), bem como em sua
variação espacial, a qual também está associada à disponibilidade de nutrientes (ex.
entre diferentes comunidades da restinga). Para chegar a este resultado, os objetivos
específicos propostos são:
- Analisar comparativamente indivíduos das duas espécies localizados na vegetação
aberta da restinga de Jurubatiba, através de medidas de parâmetros ecofisiológicos
(trocas gasosas, fluorescência de clorofila a e potencial hídrico) realizadas em períodos
com diferentes índices de pluviosidade. Também serão avaliadas as variações, ao longo
do ano, na concentração de pigmentos e na produção/queda foliar.
EXPECTATIVA: Como P. icicariba é uma das espécies dominantes da comunidade, é
esperado que possua um comportamento mais conservativo em relação ao ganho de
carbono, sendo possível comparar os resultados encontrados com hipóteses levantadas
por outros estudos.
- Estudar comparativamente indivíduos de B. sericea localizados em duas comunidades
vegetais distintas (a vegetação aberta de Clusia e a transição para a mata periodicamente
inundada). Como premissa deste estudo, assumi que estas áreas apresentam diferenças
referentes à constituição do solo e à disponibilidade de água. Também serão avaliados
os parâmetros ecofisiológicos relacionados às trocas gasosas, fluorescência de clorofila
a e potencial hídrico, além da variação, ao longo do ano, na concentração de pigmentos
e produção/queda foliar.
20
EXPECTATIVA: Dessa forma será possível descrever se a ocorrência em diferentes
comunidades da restinga influencia o desempenho fotossintético no nível foliar desta
espécie. É esperado que os indivíduos na área de transição com a mata apresentem um
melhor desempenho em relação aos da vegetação aberta.
21
3. MATERIAIS E MÉTODOS
3.a) Área de estudo e amostragem das espécies
O presente estudo foi realizado no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba,
localizado nos municípios de Macaé, Carapebus e Quissamã (22° e 22°23’ S, 41°15’ e
41°45’ O). Esta região do litoral norte fluminense é caracterizada pela presença de
planícies arenosas costeiras, formadas no período Quaternário, que se encontram no
interior do continente com os tabuleiros da Formação Barreiras. Os solos são
constituídos basicamente por areias quartzosas marinhas, entremeados por manchas de
podsols hidromórficos (ricos em sílica no horizonte superior e podendo formar blocos
endurecidos na superfície) (ARAUJO, 2000).
O regime de chuvas é sazonal, com o período mais seco se estendendo de maio a
setembro. HENRIQUES et al. (1986) apontaram uma média de precipitação anual de
1164 mm, com a mínima mensal ocorrendo no inverno (41mm) e a máxima, no verão
(189mm). Segundo o mesmo estudo, a temperatura média anual para a área é de 22,6°C,
com máxima em janeiro (29,7°C) e mínima em julho (20,0°C). Variações na
distribuição das chuvas podem ocorrer, como estiagens prolongadas nos meses de verão
(veranicos) ou chuvas no inverno provocadas pela chegada de frentes frias. De acordo
com as informações da normal climatológica de Macaé, obtida no Banco de Dados
Climáticos do Brasil (EMBRAPA, 2003) (tabela 3.1), realmente é possível caracterizar
a ocorrência de duas estações marcadas na região: um verão com temperaturas mais
elevadas e maior precipitação, de outubro a abril; e um inverno mais seco e com
temperaturas mais amenas, de maio a setembro. É importante destacar que, em relação
ao balanço hídrico do solo (figura 3.1, aparentemente calculado para um solo com maior
capacidade de campo que o solo da restinga), os meses iniciais do verão são
caracterizados pela reposição da água, com geração de um excedente hídrico em
dezembro e janeiro. Tais informações corroboram a idéia de que, nos períodos de maior
pluviosidade, a oferta de água no solo é também maior. Entretanto, a queda no volume
de precipitação ocorrida ao final da estação chuvosa (fevereiro, março e abril), aliada à
manutenção das altas temperaturas, gera uma situação de deficiência hídrica, reduzindo
assim a oferta deste recurso. Esta situação se prolonga durante a estação seca e deve ser
muito mais intensa nos solos arenosos da restinga, sendo modificada apenas em
outubro, com o aumento do volume de precipitação.
22
Tabela 3.1 – Normal climatológica para Macaé, calculada com base em dados do
INMET entre 1961-1990. As siglas representam: T, temperatura; P, precipitação; ETP,
evapotranspiração potencial; ARM, armazenamento de água no solo; ETR,
evapotranspiração real; DEF, déficit hídrico no solo; EXC, excedente de água no solo.
Retirado do Banco de Dados Climáticos do Brasil, EMBRAPA (2003).
Mês
T P ETP ARM ETR DEF EXC
(°C) (mm) (mm) (mm) (mm) (mm)
Jan 25,60
157 138 100 138 0 19
Fev 26,20
93 134 67 127 7 0
Mar 25,80
100 136 46 120 16 0
Abr 24,30
101 105 44 103 2 0
Mai 22,80
57 86 33 68 18 0
Jun 21,20
54 65 30 57 7 0
Jul 20,70
61 62 29 61 1 0
Ago 21,20
38 68 22 46 22 0
Set 21,80
74 75 21 74 1 0
Out 22,70
102 92 31 92 0 0
Nov 24,10
159 112 79 112 0 0
Dez 25,00
182 133 100 133 0 28
MÉDIAS 23,45 98 100 50 94 6 4
Figura 3.1 – Balanço hídrico do solo para a região de Macaé, calculado com base no
período de 1961-1990. Retirado do Banco de Dados Climáticos do Brasil, EMBRAPA
(2003).
23
ARAUJO et al. (1998) classificaram a vegetação do PARNA em 10
comunidades vegetais distintas, incluindo três formações florestais, três arbustivas
abertas, uma arbustiva fechada, duas herbáceas e uma formação aquática. De todas estas
comunidades, a maior área é ocupada pela formação aberta de Clusia: cerca de 40% da
área do PARNA (segundo ARAUJO et al., 2004). Esta comunidade é caracterizada por
ser um mosaico, com as espécies vegetais se agrupando em moitas e imersas em uma
matriz de areia, a qual apresenta esparsa cobertura vegetal. As estimativas do percentual
de cobertura das moitas variam de 19 a 48% (HENRIQUES et al., 1986; ZALUAR,
1997). Entre as espécies arbustivas mais importantes encontramos Clusia hilariana,
Protium icicariba, Myrcia lundiana e Erythroxylum subsessile. A palmeira Allagoptera
arenaria tem destaque nas moitas de menor tamanho.
Nesta dissertação foram amostrados 5 indivíduos de Protium icicariba e de
Byrsonima sericea, localizados em uma área da vegetação aberta de Clusia (figura 3.2 e
3.3). A primeira espécie é muito abundante na comunidade (apresenta o 2 º maior valor
de importância - VI - 29,01), enquanto a última é menos abundante (VI de 5,33,
ocupando o 18 º lugar em um ranking de 62 espécies) (ARAUJO et al., 2004).
Procurando estabelecer um contraste intra-específico entre diferentes comunidades,
foram amostrados também 5 indivíduos de B. sericea em uma região de transição da
mata periodicamente inundada com a formação aberta, próximo a um braço da lagoa
Comprida. Estes indivíduos apresentavam um porte arbóreo (mais de 2 metros de
altura), sendo bem diferentes daqueles encontrados nas áreas mais expostas ao sol.
3.b) Dados climatológicos
As informações climatológicas para o ano de estudo foram obtidas junto ao
Instituto de Controle do Espaço Aéreo (ICEA), através do Banco de Dados
Climatológicos (BDC). Os dados fornecidos pelo ICEA consistiram em informações
geradas na Estação Meteorológica de Superfície do Aeródromo de Macaé (RJ) (22º 20’
S, 041º 46’ O), nos períodos de julho de 2006 a outubro de 2007, com registro diário
das temperaturas máxima, mínima e média (ºC) e precipitação acumulada (mm). Não
foram obtidos dados climáticos para os meses de outubro de 2006 e julho de 2007.
Nos dias de realização dos cursos diários de trocas gasosas e de fluorescência, a
temperatura e umidade relativa do ar no próprio local foram avaliadas através de um
termohigrômetro. Cuidado foi tomado no sentido de não permitir a exposição do mesmo
ao sol, o que geraria erros em suas medições.
24
Figura 3.2 – Área de estudo na Restinga de Jurubatiba. O polígono demarcado em
vermelho mostra a área de amostragem na vegetação aberta de Clusia. O demarcado em
azul, a região onde foram amostrados os indivíduos de B. sericea na área de transição
com a mata periodicamente inundada. A lagoa em destaque é a Lagoa Comprida
(imagem obtida através do programa Google Earth 4.2 em 24/03/2008).
Figura 3.3 – Protium icicariba (A) e Byrsonima sericea (B) na vegetação aberta de
Clusia.
25
0,5 Km
1
2
A) B)
3.c) Trocas gasosas e assimilação de carbono
As medidas de trocas gasosas e assimilação de CO
2
foram obtidas através de um
analisador de gases por infravermelho, IRGA na sigla em inglês (Ciras 2, PPSystems,
Inglaterra). Os parâmetros calculados utilizados neste estudo foram: taxa de
fotossíntese, A (µmol CO
2
m
2
s
-1
); taxa de transpiração, E (mmol H
2
O m
2
s
-1
);
condutância estomática, g
S
(mmol H
2
O m
2
s
-1
); concentração de CO
2
nos espaços
intercelulares (C
i
). O aparelho também apresenta um sensor responsável pela medição
da intensidade luminosa, PAR (µmol de fótons m
-2
s
-1
). As amostras consistiram de 3 a 4
folhas por planta, obtendo assim um valor médio para o indivíduo. As folhas escolhidas
eram do 2º ou 3º nó, não apresentando sinais de herbivoria ou outras injúrias. Por
questões de ordem prática, apenas 4 indivíduos foram amostrados por espécie. Para P.
icicariba e B. sericea, na vegetação aberta, 2 cursos diários de trocas gasosas foram
realizados. O primeiro no dia 13 de setembro de 2006, em pleno final da estação seca, o
segundo em 01 de fevereiro de 2007, já na estação chuvosa, logo após um mês de
intensas chuvas (janeiro de 2007). As medidas nos indivíduos de B. sericea localizados
na região de transição para a mata se restringiram ao dia 12 de setembro de 2006.
3.d) Fenologia
Como medida de crescimento e alocação de recursos, foi acompanhada a
dinâmica de produção e queda foliar das espécies. Em cada um dos indivíduos, 8 ramos
foram marcados e acompanhados bimensalmente quanto à produção e perda de folhas.
Os ramos foram escolhidos de modo a representar os módulos de crescimento de cada
planta. A marcação dos ramos foi realizada em julho de 2006, com o acompanhamento
posterior sendo feito aproximadamente a cada bimestre (nos meses de setembro e
novembro de 2006, fevereiro, abril, junho e setembro de 2007).
A partir destes dados, as taxas de nascimento (TN), mortalidade (TM) e
recrutamento (TRc) foram calculadas segundo SANTOS (2000): TN = folhas
produzidas.Δt
-1
, TM = folhas perdidas.Δt
-1
, TRc = TN – TM, onde .Δt
-1
= tempo entre
duas observações (no nosso caso, número de semanas).
3.e) Pigmentos foliares
Coletas de amostras de pigmentos foliares foram realizadas, em todos os
indivíduos, a cada 2 meses (totalizando 8 coletas ao longo de todo o período de estudo).
Cada amostra foi composta por 3 discos foliares de 1,1 cm
2
, imersos em álcool absoluto
26
logo após a coleta. Posteriormente, no laboratório, os discos foliares eram macerados
em nitrogênio líquido, visando uma extração mais eficiente e em menor tempo. As
equações para a leitura no espectrofotômetro foram retiradas de LICHTENTHALER e
WELLBURN (1983).
3.f) Potencial hídrico (
Ψ
foliar
)
Nos dias de realização de cursos diários, tanto de trocas gasosas como de
fluorescência, bem como no de realização das curvas de fluorescência, o Ψ
foliar
foi
avaliado em dois momentos: um antes do amanhecer (Ψ
AM
), outro entre 12:00 e 13:00
(Ψ
MD
). A medida antes do amanhecer procurou caracterizar o estado hídrico da planta
após a recuperação durante o período noturno. A medida no meio do dia caracterizou o
momento do dia com maior demanda evaporativa do ar.
Para medidas de Ψ
foliar
foi utilizada uma câmara de pressão (PMS 1000, EUA).
De 3 a 4 indivíduos foram amostrados por espécie, sendo a média para cada um obtida
após a medição de 3 folhas/indivíduo. No dia 7 de março de 2007 foram realizadas
medições de Ψ
foliar
ao longo de todo o dia, procurando descrever as variações diárias
deste parâmetro, além de uma provável recuperação ao final do dia.
3.g) Fluorescência da clorofila a
As medidas de fluorescência da clorofila foram realizadas utilizando dois
modelos de fluorômetro: FMS2 (Hansatech, Reino Unido) e PAM-2000 (Walz,
Alemanha). Embora os modelos sejam diferentes (e os parâmetros avaliados sejam
diversos), ambos apresentam o mesmo princípio de funcionamento, sendo sua teoria
básica brevemente descrita a seguir.
Princípios básicos
A descoberta da indução da fluorescência da clorofila em folhas previamente
aclimatadas ao escuro e sua relação inversa com a assimilação de carbono foi
descoberta por Kautsky e Hirsch, em 1931 (LICHTENTHALER, 1992). Desde então, o
desenvolvimento de novos métodos e aparelhos capazes de detectar de modo mais
preciso a emissão deste sinal provocou um grande avanço neste campo do
conhecimento. Atualmente, a fluorescência da clorofila é uma técnica comumente
empregada em estudos ecofisiológicos, principalmente por possibilitar estimativas
27
rápidas e in vivo de parâmetros relacionados ao desempenho fotossintético e a utilização
da energia luminosa.
Basicamente, a energia luminosa capturada pela molécula de clorofila a pode ser
dissipada de 3 formas: pode ser utilizada na geração de energia química (ex.
fotossíntese), dando início a uma seqüência de reações que formarão ATP e NADPH
(dissipação fotoquímica); pode ser dissipada na forma de calor (dissipação não-
fotoquímica); pode ser reemitida como fluorescência (na faixa do comprimento de onda
do vermelho). Em uma escala maior (ex. na folha), estes 3 processos ocorrem
concomitantemente. Dessa forma, ocorre uma “competição” pela extinção da energia de
excitação da clorofila, na qual o aumento em uma das vias de dissipação ocasiona a
diminuição da contribuição relativa das outras duas.
Uma seqüência de medições de fluorescência pode ser observada na figura 3.4.
A exposição da folha a uma luz actínica modulada de baixa intensidade (mod, no eixo
x), insuficiente para desencadear o transporte de elétrons na membrana do tilacóide,
permite a detecção do nível mínimo de fluorescência (F
0
, na folha aclimatada ao escuro,
e F, na folha iluminada). Ao expor a folha a um pulso de luz saturante (sat, no eixo x),
capaz de reduzir todos os centros de reação dos fotossistemas (“fechamento” dos
centros de reação), obtemos a detecção da fluorescência máxima (Fm, na folha
aclimatada ao escuro, e Fm’, na folha iluminada). Ao desligar a luz actínica (-act, no
eixo x) e expor a amostra à luz no comprimento de onda do vermelho longo, logo após a
aplicação de um pulso de saturação, ocorre a oxidação completa dos centros de reação,
permitindo a obtenção de F
0
’. É importante ressaltar que a fluorescência é reemitida, em
sua grande maioria, pelo fotossistema II. Portanto, os parâmetros calculados a partir
destas medidas se referem, basicamente, a este fotossistema. Alguns deles serão
brevemente descritos a seguir:
- Rendimento quântico do PSII (ΔF/Fm')
Também chamado de eficiência fotoquímica real (φ
PSII
), estima a proporção da
luz absorvida pela clorofila a associada ao PSII que será utilizada em processos
fotoquímicos. É calculada como:
ΔF/Fm' = (Fm’–F) / Fm’
Segundo GENTY et al. (1989), ΔF/Fm'
pode ser utilizado na estimativa do
transporte linear de elétrons entre os fotossistemas (ETR), segundo a seguinte equação:
ETR = ΔF/Fm'
x PAR x 0,5
28
PAR equivale a fluxo de fótons incidente na folha, enquanto o fator 0,5 é
incluído considerando uma partição equivalente da energia entre os fotossistemas I e II.
Aclimatada ao escuro
Iluminada
Rendimento da fluorescência (uni. rel.)
Aclimatada ao escuro
Iluminada
Rendimento da fluorescência (uni. rel.)
Figura 3.4 – Cinética da fluorescência da clorofila a em folha previamente aclimatada
ao escuro ou iluminada. Maiores informações no texto. Modificado de LAMBERS et al.
(1998).
- Eficiência fotoquímica máxima (Fv/Fm)
Medida em folhas previamente aclimatadas ao escuro (mínimo de 30 minutos), a
eficiência fotoquímica máxima é calculada como:
Fv/Fm = (Fm-F
0
) / Fm
Fv é a fluorescência variável, resultado da diferença da emissão de fluorescência
máxima (Fm), quando todos os centros de reação estão reduzidos e a extinção
fotoquímica é igual a zero, e mínima (F
0
), quando os centros de reação estão oxidados e
aptos a receber elétrons. Folhas em boas condições fisiológicas, não apresentando sinais
de fotoinibição, apresentam valores de Fv/Fm por volta de 0,83 (BJÖRKMAN E
DEMMIG, 1987 apud SCHREIBER et al., 1995).
29
- Extinção fotoquímica (qP)
Estima a proporção de centros de reação do PSII que estão abertos. É calculada a
partir da equação:
qP = (Fm’-F) / (Fm’-F
0
’)
De forma análoga, a estimativa da proporção de centros de reação fechados é:
1 – qP
Medidas realizadas
Eficiência fotoquímica máxima do PSII (Fv/Fm)
Foram realizadas, em P. icicariba e B. sericea na vegetação aberta de Clusia,
medidas pontuais de Fv/Fm nos meses de setembro de 2006, janeiro, fevereiro, março,
abril, junho e setembro de 2007. Nos indivíduos de B. sericea localizados na transição
com a mata periodicamente inundada, apenas os meses de setembro de 2006, janeiro,
abril e junho de 2007 foram avaliados. Em setembro de 2006 e janeiro de 2007, estas
medidas coincidiram com a realização dos cursos diários de trocas gasosas, enquanto
em março e abril de 2007, com os cursos diários de fluorescência (ver detalhes abaixo).
A amostra correspondeu a apenas 4 indivíduos/espécie (com a média para cada um
sendo calculada a partir de 3 a 4 folhas/indivíduo). As medidas foram realizadas junto
com o Ψ
foliar
, antes do amanhecer (Fv/Fm
AM
) e entre 12:00 e 14:00 (Fv/Fm
MD
), após
aclimatação prévia da folha ao escuro por 20-30 minutos. Estas análises utilizaram um
fluorômetro de pulso de amplitude modulada FMS2 (Hansatech, Reino Unido).
Cursos diários de fluorescência
Em 07 de março de 2007 e 04 de abril de 2007, cursos diários de fluorescência
foram realizados em P. icicariba e B. sericea, na vegetação aberta de Clusia,
procurando caracterizar o desempenho fotossintético e as vias de utilização da energia
luminosa. O curso diário consistiu na avaliação do rendimento quântico real do PSII
(ΔF/Fm'), da taxa de transporte de elétrons (ETR) e da proporção de centros de reação
fechados do PSII (1 - qP) em 5 diferentes períodos do dia (aproximadamente 8:30,
11:00, 13:00, 15:30 e 17:00). Assim como nos cursos diários de trocas gasosas e nas
medidas de Fv/Fm, apenas 4 dos 5 indivíduos foram amostrados para cada espécie, com
a média para cada planta calculada a partir de medidas em 3 a 4 folhas/indivíduo. Foi
utilizado o fluorômetro de amplitude modulada PAM-2000 (Walz, Alemanha).
30
Curvas de fluorescência em resposta à luz
As curvas de fluorescência em resposta à luz geram informações a respeito de
características intrínsecas da folha, limitadas pelo desenvolvimento ontogenético
particular de cada espécie. Informações como a capacidade máxima de transporte de
elétrons ou eficiência na utilização da luz podem ser facilmente acessadas após o ajuste
dos dados a um modelo de equação exponencial.
Como forma de avaliar estas características nas espécies estudadas, curvas de
fluorescência em resposta à luz foram efetuadas em cada um dos 5 indivíduos de P.
icicariba e B. sericea (nas duas áreas) com 1 a 3 folhas amostradas por planta. As
medidas, realizadas nos dias 05 e 06 de abril, 27 e 28 de junho e 03 de setembro de
2007 (esta última incluindo apenas as espécies na vegetação aberta de Clusia),
ocorreram sempre na parte da manhã (entre 8:00 e 11:00). As curvas consistiram na
avaliação do rendimento quântico real do PSII (ΔF/Fm') e da taxa de transporte de
elétrons (ETR) de folhas expostas ao sol e sem aclimatação prévia ao escuro, em 10
diferentes intensidades luminosas: (aproximadamente) 0, 50, 80, 120, 200, 300, 500,
800, 1300 e 2100 μmol fótons.m
-2
.s
-1
. Todas as medidas utilizaram o fluorômetro de
amplitude modulada PAM-2000 (Walz, Alemanha).
As curvas de ETR x PAR foram ajustadas de acordo com a seguinte equação de
crescimento exponencial:
Y = Ymáx – a . e
-b (PAR)
Na qual:
Y = ETR;
Ymáx = ETR máximo
a x b = inclinação inicial da curva (α)
A partir deste ajuste, foram determinadas a capacidade máxima de transporte de
elétrons (ETR
MÁX
), a eficiência na utilização da luz (αETR, determinada através da
inclinação inicial da curva) e a intensidade luminosa de saturação (PAR
SAT
, ou seja, o
PAR na qual ETR é igual a 90% do ETR
MÁX
).
As curvas de ΔF/Fm' x PAR foram ajustadas segundo a equação de decaimento
exponencial:
Y = Y
0
. e
-α PAR
Na qual:
Y = ΔF/Fm'
Y
0
= ΔF/Fm' quando PAR é igual a 0, ou seja, é o intercepto da curva no eixo y.
31
α = curvatura do ajuste
Com a equação ajustada, foram calculados o ΔF/Fm' inicial (ΔF/Fm'
0
,
equivalente a Y
0
), o grau de decaimento de ΔF/Fm' (correspondente à α) e ΔF/Fm'
SAT
(ΔF/Fm' quando PAR é igual ao PAR
SAT
).
Os ajustes de curvas utilizaram o algoritmo Levenberg-Marquardt, sendo
realizados no programa KaleidaGraph 4.0 (Synergy Software). Só foram considerados
ajustes com R
2
maiores que 0,95 e com erros nas estimativas dos parâmetros menores
que 10% dos valores calculados para os mesmos.
Embora o método descrito acima seja amplamente utilizado, uma nova forma de
análise foi testada. Tal análise consistiu no ajuste linear dos dois conjuntos de dados
(ETR x PAR e ΔF/Fm' x PAR), testando as retas obtidas para diferenças na inclinação
ou na elevação, entre as espécies e entre os meses amostrados, como ilustrado na figura
3.5. Para os dados de ETR x PAR, os dois últimos pontos obtidos (PAR ≈ 1300 e 2100
μmol fótons.m
-2
.s
-1
) foram excluídos das análises, visto que já estavam na região de
saturação luminosa. Para o conjunto ΔF/Fm' x PAR, pontos anômalos no início da curva
foram retirados, pois refletiam um “relaxamento” dos centros de reação do PSII. O
ajuste linear foi realizado através do método de eixo principal padronizado (em inglês,
SMA ou standardised major axis), segundo WARTON et al. (2006). Os ajustes lineares
e testes subseqüentes foram feitos no programa SMATR 2.0 (WARTON et al., 2006).
Figura 3.5 – Diferenças possíveis de serem avaliadas em ajustes lineares. Para os
conjuntos de dados analisados, foram testadas diferenças de inclinação (alteração A) e
de elevação (alteração B) entre as espécies dentro de um mesmo mês, bem como
diferenças em uma espécie ao longo dos 3 períodos de amostragem. Modificado de
FALSTER et al. (2006).
32
3.h) Análises estatísticas
Devido a grande quantidade e variedade de dados coletados, as comparações
entre as espécies foram realizadas através de ACPs. Dessa forma, diversos parâmetros
puderam ser analisados em conjunto, formando uma imagem mais integrada do
desempenho ecofisiológico de cada espécie.
A primeira ACP utilizou os dados amostrados em setembro/06 e fevereiro/07,
dias de realização dos cursos diários de trocas gasosas. As variáveis utilizadas foram:
A
MÁX
(fotossíntese máxima); RedA
MD
(decréscimo da taxa fotossintética observado no
meio do dia, calculado como percentual de redução em relação à A
MÁX
) g
SMÁX
(condutância estomática em A
MÁX
); Redg
SMD
(decréscimo da condutância estomática
observado no meio do dia, calculado como percentual de redução em relação à g
SMÁX
);
Ψ
AM
e Ψ
MD
(potencial hídrico antes de amanhecer e no meio do dia); Clo.tt (conteúdo de
clorofila total); Clo a/b (razão clorofila a/b); Car.tt (carotenóides totais); Clo/Car (razão
clorofila/carotenóides). As unidades amostrais foram os indivíduos de P. icicariba e B.
sericea amostrados em campo (4 para cada espécie em cada mês, totalizando 16
unidades amostrais).
A segunda ACP utilizou os dados dos cursos diários de fluorescência realizados
em março/07 e abril/07. As variáveis da análise foram: ETR
MD
(transporte de elétrons no
meio do dia); ΔF/Fm’
MD
(rendimento quântico real no meio do dia); Clo.tt (conteúdo de
clorofila total); Clo a/b (razão clorofila a/b); Car.tt (carotenóides totais); Clo/Car (razão
clorofila/carotenóides); Fv/Fm
MD
(eficiência fotoquímica máxima no meio do dia); Ψ
AM
e Ψ
MD
(potencial hídrico antes de amanhecer e no meio do dia); 1-qP
MD
(proporção de
centros de reação fechados no meio do dia). Como na anterior, as unidades amostrais
foram os indivíduos amostrados de cada espécie.
A correlação entre as variáveis foi utilizada como medida de semelhança, passo
necessário para a realização da ACP. Todos os dados foram previamente centralizados e
normalizados através das seguintes transformações:
Centralização
X
ij
– (ΣX
i
/n);
Sendo X
ij
o valor da variável i no indivíduo j e ΣX
i
/n a média da variável i em
todos os n indivíduos.
Normalização (posterior à centralização)
X
ij
/ (ΣX
i
2
)
1/2
;
33
Sendo X
ij
o valor da variável i no indivíduo j (após centralização) e
(ΣX
i
2
)
1/2
a raiz quadrada do somatório dos valores da variável i elevados ao quadrado.
Um problema comum em ACPs é como decidir quais variáveis (ou descritores)
estão significativamente ligados a um eixo. Tal questionamento é importante, pois
estabelece quais variáveis serão utilizadas na interpretação de determinado eixo (ou
componente principal). Alguns critérios objetivos já foram descritos, como o de
considerar significativas apenas as variáveis que possuam distância ao centro do plano
obedecendo ao seguinte princípio:
d > (2/m)
1/2
;
Sendo m o número de variáveis (LEGENDRE e LEGENDRE, 1998 apud
VALENTIN, 2000). Tal critério pode ser extremamente restritivo, tornando o número
de variáveis significativas muito pequeno. Por exemplo, se aplicado aos exemplos de
ACPs descritos por MANLY (1994), nenhuma variável poderia ser utilizada na
interpretação dos eixos. Obviamente esta seria uma escolha errônea, visto que mesmo
que não tenham obedecido ao critério proposto, as ACPs puderam ser analisadas e
propiciaram conclusões bastante interessantes (MANLY, 1994). Nesta dissertação,
procurando estabelecer um critério objetivo para a escolha, serão consideradas com
significativas as variáveis que apresentarem coeficientes de correlação entre os
descritores originais e os eixos de ordenação maiores que 0,75. Embora arbitrário, a
análise dos resultados permitiu ver que as variáveis que se enquadraram neste critério
são praticamente as mesmas selecionadas pela fórmula proposta por LEGENDRE e
LEGENDRE (1998 apud VALENTIN, 2000).
As diferenças entre os conjuntos de dados em cada ACP foram inferidas através
de testes de reamostragem por aleatorização (Bootstrap), com nível de significância de
0,05 (para a 1ª ACP, os conjuntos foram: “P.icicariba-set/06”, “B.sericea-set/06”,
“P.icicariba-fev/07”, “B.sericea-fev/07”; para a 2ª ACP: “P.icicariba-mar/07”,
“B.sericea-mar/07”, “P.icicariba-abr/07”, “B.sericea-abr/07”). Testes de reamostragem
também fora realizados com o objetivo de verificar a existência de diferenças
significativas entre B. sericea nas duas áreas estudadas. Neste caso, o grupo “B. sericea-
set/06”, contendo os dados desta espécie para a vegetação aberta de Clusia, foi
contrastado com o grupo “B. sericea-mata-set/06”. As ACPs e os teste de reamostragem
foram realizados através do programa MultivMinor 2.4 (PILLAR, 2006). Os gráficos
das ACPs, bem como todos os demais gráficos deste estudo, utilizaram o programa
Sigmplot 8.0 (SPSS Inc.).
34
4. RESULTADOS
4.a) Dados climatológicos
A figura 4.1 traz um resumo das informações climatológicas obtidas para o
período de realização deste estudo. Em julho de 2006, 3 dias não apresentaram o
registro da precipitação, levando a uma estimativa inferior da pluviosidade para este
mês. As informações referentes a outubro de 2006 e julho de 2007 não constam na
figura, pois não puderam ser fornecidas pelo ICEA.
jul/2006 set/2006 nov/2006 jan/2007 mar/2007 mai/2007 jul/2007 set/2007
Temperatura (
o
C)
0
5
10
15
20
25
30
Precipitação (mm)
0
100
200
300
400
500
600
Temp. Máxima (ºC)
Temp. Média (ºC)
Temp. Mínima (ºC)
Prp. total (mm)
Figura 4.1 – Pluviosidade acumulada e temperaturas máxima, média e mínima para os
meses de julho de 2006 a outubro de 2007. Não foram obtidos os dados de outubro de
2006 e julho de 2007. Fonte: ICEA – Subdivisão de Climatologia Aeronáutica.
No gráfico observamos claramente a ocorrência, durante o inverno (de maio a
setembro), de um período de menor pluviosidade coincidindo com as menores
temperaturas observadas. Os primeiros meses do verão foram caracterizados por
intensas chuvas, com a pluviosidade acumulada para o mês de janeiro de 2007 atingindo
379 mm, seguidos por um período de menor pluviosidade. Entretanto, apesar da
35
distribuição de chuvas semelhante a outros trabalhos (ver “Materiais e Métodos, 3.1-
Área de Estudo”), a pluviosidade total anual foi maior do que a anteriormente registrada
por HENRIQUES et al (1986), atingindo 1336 mm/ano, superando inclusive os valores
das isoietas anuais de chuva que passam pela região (de 1050 e 1250 mm/ano) (ANA,
2005). Destaque deve ser dado a pluviosidade acumulada do mês de janeiro de 2007,
muito mais elevada que a registrada na normal climatológica (EMBRAPA, 2003), além
da precipitação acumulada para o mês de março de 2007, aproximadamente 50% menor
que a calculada pela mesma fonte.
Embora a descrição mensal realizada seja interessante para compreender as
características sazonais de uma localidade, estas informações têm aplicações limitadas
em estudos ecofisiológicos. Neste contexto, as variações apresentadas em intervalos de
poucos dias (ou mesmo dentro de um mesmo dia) podem influenciar diretamente o
estado fisiológico de um organismo. Torna-se necessário, portanto, um detalhamento
das condições meteorológicas em uma escala de tempo menor. Na tabela 4.1 procurei
uma descrição mais precisa dessas condições. Nela foram detalhados os dias de
realização das medidas, bem como as temperaturas máxima, média e mínima para cada
dia, o acúmulo de chuvas nos 7 dias anteriores, último dia com chuva e o último dia
com precipitação maior que 20 mm. Através desta abordagem foi possível acessar
informações que ficariam “mascaradas” caso observássemos apenas a figura 4.1. Por
exemplo: a precipitação acumulada de abril de 2007 (84,6 mm) foi maior que a de junho
de 2007 (18,0 mm); apesar disto, os dias de coletas de dados em abril corresponderam
ao auge de um veranico (10 dias com ausência de chuvas), enquanto em junho a coleta
de dados foi feita logo após 1 dia com precipitação. Estas informações permitiram um
melhor entendimento das respostas das plantas nos diferentes períodos de realização de
medidas (tabela 4.1), as quais serão discutidas adiante.
4.b) Potencial hídrico (Ψ
foliar
)
A variação do Ψ
foliar
em P. icicariba e B. sericea ao longo do ano, na vegetação
aberta de Clusia, pode ser observada na figura 4.2. Todas as medidas foram feitas nos
mesmos dias de realização dos cursos diários e das curvas de fluorescência
(identificados na tabela 4.1), exceto o Ψ
foliar
de fevereiro de 2007, o qual foi feito 2
semanas após o curso diário de trocas gasosas. Uma forte chuva impossibilitou a
medição do Ψ
foliar
ao meio-dia (Ψ
MD
) em setembro de 2007, estando este dado ausente
no gráfico.
36
Tabela 4.1 – Informações meteorológicas referentes aos dias de coleta de dados. “Precipitação nos últimos 7 dias” se refere ao total de
precipitação acumulado na semana anterior à realização das medições. “Último dia com chuva” se refere ao intervalo de tempo desde a
ocorrência do último dia com chuvas (em parênteses está o total de precipitação neste referido dia). “Último dia com chuva > 20 mm”, por sua
vez, se refere ao intervalo de tempo desde a ocorrência do último dia com precipitação total maior que 20 mm. Fonte: ICEA – Subdivisão de
Climatologia Aeronáutica.
Mês Dia Medidas realizadas
Temp
Méd(ºC)
Temp
Máx(ºC)
Temp
Mín(ºC)
Precipitação
nos últimos
7 dias (mm)
Última dia
com chuva
(mm)
Último dia
com chuva
> 20mm
Setembro-2006
12 Curso diário de trocas gasosas 23,9 31,9 19,3 0 8 dias (0,4) 9 dias
13 Curso diário de trocas gasosas 23,9 33 17,8 0 9 dias (0,4) 10 dias
Fevereiro-2007 01 Curso diário de trocas gasosas 24,9 26,8 22,6 38,9 1 dia (10,5) 2 dias
Março-2007 07 Curso diário de fluorescência 25,4 31 22,5 0
18 dias
(0,1)
23 dias
Abril-2007
04 Curso diário e curvas de fluorescência 26,5 31,4 22,8 0 9 dias (1,7) 15 dias
05 Curso diário e curvas de fluorescência 25,3 31,6 22,1 0
10 dias
(1,7)
16 dias
Junho-2007
27 Curvas de fluorescência 22,2 27,5 18 7 1 dia (1,1) 35 dias
28 Curvas de fluorescência 21,5 30 14,3 7 2 dias (1,1) 36 dias
Setembro-2007 4 Curvas de fluorescência 21,3 23,4 19,2 59,1 2 dias (0,1) 6 dias
37
Os menores valores de Ψ
AM
encontrados para ambas as espécies ocorreram em
setembro de 2006 (-0,62 MPa, para P. icicariba, e -0,51 MPa, para B. sericea), que
correspondeu ao final da estação seca deste ano, e em março de 2007 (-0,42 MPa, para
P. icicariba, e – 0,30, para B. sericea), período no verão que apresentou a combinação
de ausência de chuvas e altas temperaturas. Os valores bem próximos de Ψ
AM
encontrados para as 2 espécies servem como um indicativo de que P. icicariba e B.
sericea exploram um perfil do solo semelhante, sem grandes diferenças na profundidade
atingida por seus sistemas radiculares.
Maiores diferenças entre as espécies ocorreram nas medidas de potencial hídrico
no meio do dia. P. icicariba apresentou valores elevados e praticamente constantes em
todos os períodos amostrados. Para esta espécie, em 3 meses o Ψ
MD
chegou a ser maior
que Ψ
AM
. Em B. sericea, ao contrário, o Ψ
MD
foi consistentemente menor que o medido
antes do amanhecer, com valores atingindo -1,66 MPa, em setembro de 2006. Um
discreto aumento ocorreu nos meses de abril e junho de 2007, mas o valor médio de
Ψ
MD
continuou abaixo de -1,0 MPa.
Para os indivíduos de B. sericea localizados na área de transição com a mata
periodicamente inundada, a amostragem se restringiu aos meses de setembro de 2006,
fevereiro, abril e junho de 2007 (figura 4.2). Quando comparados com os indivíduos de
B. sericea da vegetação aberta, percebemos que nesta outra área esta espécie apresentou
maiores valores de Ψ
AM
e Ψ
MD
ao final da estação seca de 2006.
4.c) Pigmentos foliares
As informações sobre os pigmentos foliares foram analisadas a partir de 5
variáveis: conteúdo total de clorofila, conteúdo de clorofila a e b, razão clorofila a/b e
conteúdo total de carotenóides. Os valores encontrados ao longo do período de estudo
para P. icicariba e B. sericea, nas duas formações vegetais, estão na figura 4.3.
As alterações no conteúdo total de clorofila de P. icicariba estiveram mais
relacionadas com o regime climático da região (figura 4.3-A). Enquanto em setembro
de 2006, final da estação seca deste ano, o conteúdo de clorofila estimado foi de 0,29 ±
0,05 mmol.m
-2
(média ± d.p.), já em novembro chegou a 0,37 ± 0,10 mmol.m
-2
, logo
após o início da época de maior pluviosidade. No “veranico” de março de 2007 (altas
temperaturas e baixa pluviosidade), o conteúdo de clorofila teve uma redução drástica,
chegando a 0,29 ± 0,07 mmol.m
-2
. Posteriormente, com o pequeno aumento da
precipitação e diminuição da temperatura, o conteúdo de clorofila volta novamente a
38
P. icicariba
set/06 jan/07 mai/07 set/07
ψ
foliar (MPa)
-2,0
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
ψ
foliar
AM
ψ
foliar
MD
B. sericea (veg. aberta)
set/06 jan/07 mai/07 set/07
B. sericea (mata)
set/06 jan/07 mai/07 set/07
ψ
foliar (MPa)
-2,0
-1,5
-1,0
-0,5
0,0
Figura 4.2 – Potencial hídrico foliar ao longo do ano em P. icicariba e B. sericea, nas duas áreas estudadas (datas de realização das medidas
estão na tabela 4.1). Valores são as médias de 3 a 4 indivíduos/espécie (com 3 folhas amostradas/indivíduo). Barras de erro representam o erro
padrão.
39
aumentar. Esta redução não ocorreu na mesma proporção para os diferentes tipos de
clorofila: entre fevereiro e março de 2007, o conteúdo de clorofila a apresentou uma
diminuição de, aproximadamente, 14,8%, enquanto a clorofila b, 28,0% (figura 4.3-B).
P. icicariba pôde ser caracterizado também pela sua elevada razão clorofila a/b, com
valores sempre acima de 3 (figura 4.3-C). Embora sem um padrão claramente definido,
chama a atenção a variação do conteúdo de carotenóides totais nos meses de fevereiro,
março e abril de 2007, com respectivamente, 0,11 ± 0,02 mmol.m
-2
, 0,14 ± 0,03
mmol.m
-2
e 0,12 ± 0,01 mmol.m
-2
, com o maior valor sendo encontrado no período de
ocorrência do “veranico”.
B. sericea não apresentou uma relação tão direta com o regime climático. O
conteúdo de clorofila possuiu menores valores na estação seca de 2006 (0,29 ± 0,04
mmol.m
-2
, em julho), aumentando gradativamente até atingir 0,42 ± 0,08 mmol.m
-2
, em
abril de 2007 (figura 4.4-D). Seu conteúdo de clorofila b foi maior que o de P.
icicariba, principalmente em 2007 (figura 4.4-E). Apesar da influência do atípico mês
de março não ter sido percebida nos dados referentes à concentração de clorofila, ela foi
detectada na razão clorofila a/b (2,02 ± 0,40) e no conteúdo total de carotenóides (0,11
± 0,01 mmol.m
-2
) (figuras 4.3-F). É interessante observar que as duas variáveis citadas
anteriormente apresentaram um padrão de variação idêntico ao longo do estudo. Estes
indivíduos de B. sericea possuíram conteúdos totais de clorofila bem próximos àqueles
localizados na área de transição com a mata periodicamente inundada (figura 4.3-G). A
razão clorofila a/b e o conteúdo total de carotenóides também foram semelhantes nos
dois locais. Mesmo na transição com a área de mata, B. sericea apresentou um grande
aumento no conteúdo de carotenóides no mês de março (0,13 ± 0,03 mmol.m
-2
) (figura
4.3-I).
4.d) Fenologia
Os dados de fenologia foram resumidos nas figuras 4.4 e 4.5. Apesar de terem
sido obtidos através de medidas pontuais, as informações sobre taxa de natalidade,
mortalidade e recrutamento refletiram a dinâmica ocorrida entre os dois momentos de
observação. Dessa maneira, os 6 diferentes conjuntos de observações estão relacionados
aos seguintes períodos: de julho/06 a setembro/06, setembro/06 a novembro/06,
novembro/06 a janeiro/07, janeiro/07 a abril/07, abril/07 a junho/07 e de junho/07 a –
setembro/07.
40
Byrsonima sericea
(mata)
Clorofila total (mmol.m
-2
)
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Byrsonima sericea
(vegetação aberta)
Clorofila (mmol.m
-2
)
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
Clorofila total
Protium icicariba
Clorofila a (mmol.m
-2
)
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
Clorofila a
Clorofila b
jul/06 out/06 jan/07 abr/07 jul/07
Razão a/b (sem unidade)
1
2
3
4
Razão clorofila a/b
Carotenóides totais
jul/06 out/06 jan/07 abr/07 jul/07
D
E
A
B
C
F
Clorofila b (mmol.m
-2
)
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
jul/06 out/06 jan/07 abr/07 jul/07
Carotenóides totais (mmol.m
-2
)
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
G
H
I
Figura 4.3 – Pigmentos foliares em P. icicariba e B. sericea, nas duas áreas estudadas,
ao longo do período de estudo: conteúdo total de clorofila (gráficos A, D e G); conteúdo
de clorofilas a e b (B, E e H); conteúdo total de carotenóides e razão clorofila a/b (C, F
e I). Valores são as médias de 5 indivíduos/espécie (barra de erro = erro padrão).
B. sericea apresentou uma produção foliar contínua ao longo do ano, tanto na
área de vegetação aberta, como na de transição para a mata periodicamente inundada
41
(figura 4.4). Embora com o mesmo padrão de produção foliar, as taxas de nascimento
tenderam a ser maiores nos indivíduos próximos à formação de mata (3,86 ± 0,96
folhas/semana; média total para o ano ± d.p.) do que nos da formação aberta (1,78 ±
0,70 folhas/semana). A média anual da taxa de mortalidade, ao contrário, foi bem
semelhante entre os dois grupos: 2,74 ± 1,12 folhas/semana, na mata; 2,41 ± 0,67
folhas/semana, na formação de Clusia. A estiagem de março de 2007 influenciou esta
espécie, mas de maneira distinta em cada área estudada. Este foi o período com a menor
produção foliar para os indivíduos próximos à mata, com 2,69 ± 1,08 folhas
produzidas/semana, entre janeiro e abril de 2007. Já na vegetação aberta, o “veranico”
correspondeu a maior mortalidade registrada para B. sericea, com 3,18 ± 1,40
folhas/semana. A produção foliar de P. icicariba foi completamente diferente. Esta
espécie só apresentou emergência significativa de novas folhas no período entre meados
de novembro de 2006 e final de janeiro de 2007, exatamente a época com maior volume
de chuvas. A mortalidade foliar, ao contrário, ocorreu ao longo de todo o estudo (figura
4.4).
As diferenças nas taxas de mortalidade e natalidade resultaram em taxas de
recrutamento características para cada grupo analisado (figura 4.5). B. sericea na faixa
de transição com a mata possuiu taxas de recrutamento sempre positivas (exceto na
última amostragem), evidenciando que a produção foliar sempre superou a perda de
folhas. Já na vegetação aberta de Clusia, esta espécie apresentou taxas positivas e
negativas, dependendo do período amostrado, mas sempre próximas à zero. Nestes
indivíduos, portanto, as taxas de natalidade e de mortalidade apresentaram valores
próximos, com a produção compensando a morte de folhas. As taxas de recrutamento
para P. icicariba foram sempre negativas, exceto no período chuvoso, no qual ocorreu a
emergência das novas folhas.
42
Protium icicariba
s
et/06
dez/06
ma
r/07
j
un/07
s
e
t
/07
N
o
folhas / semana
0
2
4
6
8
10
12
14
Byrsonima sericea
set/
0
6
d
ez
/06
mar/07
ju
n/
0
7
set/
0
7
N
o
folhas / semana
0
2
4
6
8
10
12
14
Taxa de nascimento
Taxa de mortalidade
B. sericea (mata)
s
e
t
/06
dez/06
ma
r/07
j
un/07
s
e
t
/07
Figura 4.4 – Taxas de nascimento e morte foliar nas espécies estudadas, calculadas para os ramos amostrados. “B. sericea (mata)” se refere aos
indivíduos da espécie localizados na transição da vegetação aberta com a mata periodicamente inundada. Para P. icicariba, os cálculos foram
feitos baseados no número de folíolos. Valores são as médias ± erro padrão para um n de 5 indivíduos/espécie.
43
set/06 dez/06 mar/07 jun/07 set/07
Taxa de recrutamento (TN - TM)
-10
-5
0
5
10
15
B. sericea
B. sericea (mata)
P. icicariba
Figura 4.5 – Taxas de recrutamento foliar para as espécies, calculadas para os ramos
amostrados como: taxa de natalidade - taxa de mortalidade. “B. sericea (mata)” se
refere aos indivíduos da espécie localizados na transição da vegetação aberta com a
mata periodicamente inundada. Valores são as médias ± erro padrão (n = 5 indivíduos).
4.e) Trocas gasosas
Setembro de 2006
O primeiro curso diário para as espécies da vegetação aberta foi realizado no dia
13 de setembro de 2006. A temperatura e a umidade relativa do ar ao longo deste dia,
medidos no local com a utilização de um termohigrômetro, estão na figura 4.6.
Analisando o gráfico na referida figura, percebemos que este foi um dia característico
da estação seca, com altas temperaturas e umidade relativa do ar muito baixa,
principalmente próximo ao meio-dia. A temperatura do ar ficou acima dos 30°C entre
10:00 e 15:00, atingindo 36°C às 13:30. Acompanhando a elevação da temperatura, a
umidade relativa apresentou uma queda constante ao longo do dia, chegando a 18% às
13:30. A descrição dos resultados obtidos para P. icicariba e B. sericea será feita a
seguir, com o detalhamento do curso diário para cada uma das espécies.
44
13/09/2006
07:00 09:00 11:00 13:00 15:00 17:00
Temperatura (
o
C)
0
10
20
30
40
U.R. (%)
0
10
20
30
40
50
60
70
Temperatura
U.R.
Figura 4.6 – Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de
Clusia, no dia 13/09/2006, medidas com um termohigrômetro no local de estudo.
Protium icicariba
O curso diário de P. icicariba está detalhado na figura 4.7. O dia claro e com
poucas nuvens propiciou uma alta intensidade luminosa, que chegou a atingir valores
acima de 1500 µmol fótons m
-2
s
-1
no meio do dia. A elevação da temperatura associada
à queda na umidade relativa do ar (figura 4.6) resultou em uma resposta de fechamento
dos estômatos, com o progressivo decréscimo de g
s
até atingir um valor mínimo por
volta de 13:00 (46 ± 18 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, média ± d.p.). A restrição estomática esteve
relacionada a um decréscimo da fotossíntese, fazendo com que a taxa de assimilação de
carbono chegasse a 3,4 ± 1,7 µmol CO
2
m
-2
s
-1
no meio do dia. Comparando com o valor
máximo de 8,5 ± 0,6 µmol CO
2
m
-2
s
-1
, encontrado nas primeiras horas da manhã, a
fotossíntese apresentou um decréscimo de aproximadamente 60%. O menor g
s
restringiu
também a perda de água por transpiração. Embora entre 11:30 e 13:00 a temperatura do
ar tenha aumentado e a U.R., diminuído, a taxa de transpiração foliar entre estes
períodos não aumentou. Pelo contrário, apresentou uma tendência de redução de 3,0 ±
0,3 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, às 11:30, para 2,3 ± 0,7 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, às 13:00. A
concentração de CO
2
nos espaços intercelulares (C
i
) não mostrou grandes variações ao
longo do dia, com um pequeno aumento às 13:00 (193 ± 21 µmol.mol
-1
). O grande
aumento de C
i
ao final do dia foi explicado pela diminuição da intensidade luminosa
neste período, a qual reduziu as taxas de fotossíntese.
45
Protium icicariba
13/09/2006
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
TF (
o
C)
15
20
25
30
35
40
45
PAR
TF
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
8
10
E (mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
1
2
3
A
E
g
s
(mmol H
2
O.m
-2
.s
-2
)
20
40
60
80
100
120
140
Ci (
µ
mol.mol
-1
)
100
120
140
160
180
200
220
240
g
s
Ci
Figura 4.7 – Curso diário de trocas gasosas em P. icicariba. Variáveis amostradas:
intensidade luminosa (PAR); temperatura da folha (TF); condutância estomática (g
s
);
concentração intercelular de CO
2
(C
i
); fotossíntese (A) e transpiração (E). Os valores são
as médias ± erro padrão para 4 indivíduos, com 3 a 4 folhas amostradas por planta.
46
Byrsonima sericea (vegetação aberta)
As medidas do curso diário de B. sericea foram realizadas conjuntamente com as
de P. icicariba, o que explica a variação da intensidade luminosa ao longo do dia (figura
4.8) praticamente idêntica à mostrada anteriormente (figura 4.7). PAR apresentou
intensidades maiores que 1500 µmol fótons.m
-2
.s
-1
no período de maior temperatura e
menor U.R. (figura 4.8). Assim como em P. icicariba, os estômatos de B. sericea
também restringiram sua abertura ao longo do dia, resultando em um decréscimo de g
s
.
Para esta espécie, entretanto, g
s
apresentou seu menor valor por volta de 11:30 (84 ± 33
mmol H
2
O m
-2
s
-1
, média ± d.p.). Mesmo com uma restrição estomática que corresponde
a 43% da maior g
s
(196 ± 34 mmol H
2
O m
-2
s
-1
), obtido nas primeiras horas da manhã, a
condutância de B. sericea sempre apresentou maiores valores que P. icicariba. Como
exemplo, o menor g
s
de Protium foi quase a metade do menor g
s
de Byrsonima.
Também nesta espécie a fotossíntese apresentou uma diminuição no meio do dia,
reduzindo de 10,8 ± 1,2 µmol CO
2
m
-2
s
-1
(por volta de 08:00) para 4,9 ± 2,0 µmol CO
2
m
-2
s
-1
(às 11:30), um decréscimo de 55%. A transpiração, exceto nas 2 últimas
medições, manteve-se sempre acima de 3 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, mas sem grandes variações.
Quando comparamos as duas espécies, A e E tenderam a ser maiores em B. sericea
durante todo o dia (com exceção das medidas às 11:30, nas quais ambas apresentaram
valores muito próximos). Assim como em P. icicariba, não foram observadas grandes
variações em Ci, o qual permaneceu entre 200 e 220 µmol.mol
-1
(exceto na última
medida).
Byrsonima sericea (transição para a mata periodicamente inundada)
No dia anterior ao da realização dos cursos descritos, o mesmo conjunto de
medidas foi realizado nos indivíduos de B. sericea localizados na área de transição entre
a vegetação aberta e a mata periodicamente inundada. Este dia também foi caracterizado
por uma grande variação na temperatura média do ar, com aproximadamente 19,0°C
antes das 07:00, chegando a 32,7°C por volta de 14:00 (figura 4.9). A umidade relativa
do ar foi maior que a medida no dia seguinte. Mesmo assim, uma grande variação foi
observada, com mais de 80% antes das 07:00 e atingindo 33% às 14:00. A intensidade
luminosa foi muito semelhante ao dia 13, com valores em torno de 1500 µmol fótons m
-
2
s
-1
no meio do dia (figura 4.10).
47
2D Graph 25
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
8
10
12
E (mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
1
2
3
4
5
6
A
E
Byrsonima sericea
13/09/2006
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
TF (
o
C)
15
20
25
30
35
40
45
PAR
TL
g
s
(mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
250
Ci (
µ
mol.mol
-1
)
100
150
200
250
300
350
g
s
Ci
Figura 4.8 - Curso diário de trocas gasosas em B. sericea na vegetação aberta de
Clusia. Variáveis amostradas: intensidade luminosa (PAR); temperatura da folha (TF);
condutância estomática (g
s
); concentração intercelular de CO
2
(C
i
); fotossíntese (A) e
transpiração (E). Os valores são as médias ± erro padrão para 4 indivíduos.
48
B. sericea na área de transição apresentou um comportamento de abertura
estomática muito semelhante com o observado na vegetação aberta. As maiores
condutâncias estomáticas foram observadas no início do dia (172 ± 9 mmol H
2
O m
-2
s
-1
),
com um posterior decréscimo que acompanha o aumento da temperatura e a queda na
U.R. do ar. A restrição chegou a atingir 76 ± 39 mmol H
2
O m
-2
s
-1
no meio do dia
(14:00). Apesar da diminuição de g
s
no meio do dia em ambos os locais, os indivíduos
de B. sericea na vegetação aberta, quando comparados com os da transição para a mata,
tenderam a apresentar maiores condutâncias estomáticas entre 08:00 e 11:00 e por volta
das 16:00. Durante a restrição estomática, C
i
ficou entorno de 190 µmol.mol
-1
.
Acompanhando o comportamento dos estômatos, também foi observado um
decréscimo nas taxas de fotossíntese durante o dia. O fenômeno da depressão do meio-
dia foi muito semelhante, em termos de magnitude, ao observado nos indivíduos da área
aberta: o maior A acontecendo pelo início da manhã, às 9:00 (12,4 ± 1,4 µmol CO
2
m
-2
s
-
1
), e o menor por volta de 13:00 (5,7 ± 2,8 µmol CO
2
m
-2
s
-1
; redução de 45% em relação
ao maior A). A transpiração variou menos, com as taxas medidas ficando em
aproximadamente 3,0 mmol H
2
O m
-2
s
-1
durante todo o período entre 9:00 e 15:00.
12/09/2006
06:00 08:00 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00
Temperatura (
o
C)
0
10
20
30
40
U.R. (%)
0
20
40
60
80
100
Temperatura
U.R.
Figura 4.9 - Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na área de transição para a
mata periodicamente inundada, no dia 12/09/2006.
49
07:00 09:00 11:00 13:00 15:00 17:00
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
8
10
12
14
E (mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
1
2
3
4
5
6
A
E
B. sericea (mata)
12/09/2006
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
TF (
o
C)
15
20
25
30
35
40
45
PAR
TF
g
s
(mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
250
Ci (
µ
mol.mol
-1
)
100
150
200
250
300
350
g
s
Ci
Figura 4.10 – Curso diário de trocas gasosas em B. sericea na área de transição para a
mata periodicamente inundada. Variáveis amostradas: intensidade luminosa (PAR);
temperatura da folha (TF); condutância estomática (g
s
); concentração intercelular de
CO
2
(C
i
); fotossíntese (A) e transpiração (E). Os valores são as médias ± erro padrão
para 4 indivíduos, com 3 a 4 folhas amostradas por planta.
50
Fevereiro de 2007
Após um mês de intensas chuvas, com total acumulado de 379 mm em janeiro,
outro curso diário de trocas gasosas foi efetuado. Desta vez, apenas os indivíduos
localizados na vegetação aberta de Clusia foram amostrados, com as medidas realizadas
no dia 01/02/2007. Nestes cursos, as horas foram corrigidas para o horário solar,
diminuindo em uma hora o “horário de verão”, o que facilitou a comparação com o
curso diário de setembro de 2006. Por um problema ocorrido com o IRGA, as
estimativas de C
i
não foram consideradas confiáveis, sendo estes dados excluídos dos
resultados finais.
Este dia pôde ser considerado dia típico de verão: temperaturas sempre elevadas,
por volta de 30
o
C, chegando a atingir 34,5
o
C; umidade relativa também alta, com os
valores variando entre 40 e 60% (figura 4.11). Embora a temperatura não tenha sido tão
diferente da registrada pelo termohigrômetro no dia 13/09/2006 (figura 4.6), o mesmo
não pôde ser dito para a U.R. A menor U.R. registrada em setembro foi de 18%,
enquanto em fevereiro foi de 42%.
01/02/20 07
07:00 09:00 11:00 13:00 15:00 17:00
Temperat ura (
o
C)
0
10
20
30
40
U.R . (%)
0
20
40
60
80
100
Tempera tura
U.R.
Figura 4.11 – Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de
Clusia, no dia 01/02/2007, medidas com um termohigrômetro no local de estudo.
Protium icicariba
O comportamento observado nos estômatos de P. icicariba foi diferente do
apresentado anteriormente (figura 4.12). Excetuando-se a primeira medida, no início da
51
manhã, g
s
permaneceu aproximadamente constante durante todo o tempo (por volta de
100 mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
). Os valores máximo e mínimo foram 144 ± 32 e 84 ± 12 mmol
H
2
O m
-2
s
-1
, respectivamente às 8:30 e 16:15 (“horário solar”). De maneira geral, g
s
nesta
estação apresentou maiores valores que os medidos na época da seca (vale lembrar que
o valor máximo de g
s
em setembro foi de 105 ± 9 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, figura 4.7).
As variações de A e E acompanharam as de g
s
(figura 4.12). A maior taxa
fotossintética foi observada nas primeiras horas da manhã (11,4 ± 1,9 µmol CO
2
m
-2
s
-1
),
permanecendo posteriormente entorno de 8,0 µmol CO
2
m
-2
s
-1
. Para comparação, a
maior A em setembro foi de 8,4 ± 0,6 µmol CO
2
m
-2
s
-1
(figura 4.7). Estômatos com
maior abertura propiciam maior perda de água por transpiração, fato que foi constatado
pelos valores de E. A taxa de transpiração de 4,5 ± 0,6 mmol H
2
O m
-2
s
-1
registrada em
fevereiro foi 34% maior que a medida em setembro. Portanto, comparando os dois
conjuntos de dados, constatamos que P. icicariba na estação chuvosa apresentou
tendências de maiores g
s
, A e E. (lembrando que o dia de realização do curso diário foi
precedido por um mês de intensas chuvas).
Byrsonima sericea
Ao contrário de P. icicariba, o fenômeno da depressão do meio-dia foi
observado em B. sericea, com fechamento dos estômatos e queda na assimilação de
carbono mesmo após o período de chuvas (figura 4.13). No dia 01/02/2007, g
s
teve uma
queda de 225 ± 18 para 107 ± 19 mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
entre 08:00 e 12:30, representando
uma diminuição de 53 %. Embora um pouco maior, g
s
na estação chuvosa não foi muito
diferente do avaliado na estação seca (compare as figuras 4.8 e 4.13).
A diferença entre os meses foi melhor percebida em relação à fotossíntese.
Mesmo apresentando uma diminuição de 40 % ao longo do dia (de 14,7 ± 1,9 para 8,8 ±
1,5 µmol CO
2
.m
-2
.s
-1
), associada ao fechamento dos estômatos, a assimilação de carbono
atingiu maiores valores em fevereiro. O valor mínimo de A em setembro foi de 4,9 ± 2,0
µmol CO
2
m
-2
s
-1
, muito abaixo da menor fotossíntese registrada para o período de
chuvas. A transpiração, que acompanhou também o comportamento dos estômatos, foi
semelhante entre as estações (exceto no início do dia). E atingiu um valor máximo de
5,6 ± 0,3 mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
no curso de fevereiro, caindo depois para valores próximos a
3 mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
. Para B. sericea, portanto, o curso diário realizado logo após a
estação chuvosa foi caracterizado, principalmente, por maiores taxas de fotossíntese.
52
Protium icicariba
01/02/2007
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
TF (
o
C)
15
20
25
30
35
40
45
PAR
TF
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
8
10
12
14
E (mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
1
2
3
4
5
6
A
E
g
s
(mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
g
s
Figura 4.12 – Curso diário de trocas gasosas em P. icicariba, realizado em 01/02/2007.
Nos gráficos estão detalhadas as variações da intensidade luminosa (PAR); temperatura
da folha (TF); condutância estomática (g
s
); fotossíntese (A) e transpiração (E). Os
valores são as médias ± e.p. para 4 indivíduos, com 3 a 4 folhas amostradas por planta.
53
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
E (mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
2
4
6
A
E
Byrsonima sericea
01/02/2007
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
TF (
o
C)
30
31
32
33
34
35
36
37
38
PAR
TF
g
s
(mmol H
2
O.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
g
s
Figura 4.13 – Curso diário de trocas gasosas em B. sericea, na vegetação aberta de
Clusia. Variáveis amostradas: intensidade luminosa (PAR); temperatura da folha (TF);
condutância estomática (g
s
); fotossíntese (A) e transpiração (E). Os valores são as
médias ± e.p. para 4 indivíduos, com 3 a 4 folhas amostradas por planta.
54
4.f) Fluorescência da clorofila
A figura 4.14 traz as medidas de Fv/Fm realizadas durante o período de estudo.
Estas medidas foram feitas conjuntamente com as de Ψ foliar, nos dias indicados na
tabela 4.1. Os meses de março e setembro de 2007 não foram amostrados para os
indivíduos de B. sericea na área de transição para a mata. Neste último mês, em função
de uma mudança no tempo durante o dia de medição, não foi possível realizar Fv/Fm no
meio do dia, estando tais dados ausentes no gráfico (fato que também ocorreu com Ψ
foliar, ver figura 4.2).
Na vegetação aberta de Clusia, P. icicariba e B. sericea apresentaram Fv/Fm
AM
sempre acima de 0,80, embora com uma pequena variação ao longo do tempo.
Variações maiores ocorreram nas medidas no meio do dia. P. icicariba, que havia
apresentado Fv/Fm
MD
próximo a 0,75 em setembro/06 e fevereiro/07, apresentou uma
queda em março/07 (0,70 ± 0,10; média ± d.p.) e abril/07 (0,57 ± 0,16), voltando em
junho/07 aos valores das primeiras medidas (0,74 ± 0,04). Nos dois primeiros meses
amostrados, B. sericea também apresentou Fv/Fm
MD
constante, entorno de 0,73. Em
março/07, ao contrário de P. icicariba, Fv/Fm
MD
aumentou, apresentando uma média de
0,76 ± 0,01. A diminuição em abril/07 (0,64 ± 0,17) foi seguida do novo aumento em
junho/07 (0,75 ± 0,02), atingindo valores próximos aos primeiros meses.
Na proximidade com a mata, B. sericea apresentou valores de Fv/Fm
AM
ainda
maiores, sempre acima de 0,82. A variação de Fv/Fm
MD
foi pequena, com média mensal
de 0,75 (exceto para abril/07, que teve média de 0,78).
Cursos diários de fluorescência
Março de 2007
O primeiro curso diário de fluorescência foi realizado em um período de intensa
estiagem (ver tabela 4.1). Os 18 dias de ausência de chuvas, anteriores ao dia de
realização das medidas, ainda foram seguidos por mais 10 dias com índice
pluviométrico de 0 mm. A baixa pluviosidade foi acompanhada de um alta temperatura,
como ficou constatado nas medidas feitas no local de estudo com o termohigrômetro
(figura 4.15). A temperatura do ar à sombra, que permaneceu acima de 30
o
C entre
09:00 e 15:00, atingiu 35,4
o
C ao meio-dia. A umidade relativa, que nas primeiras horas
da manhã foi de 71%, chegou a 34% ao meio-dia.
55
P. icicariba
set/06 jan/07 mai/07 set/07
Fv/Fm
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
B. sericea (veg. aberta)
set/06 jan/07 mai/07 set/07
B. sericea (mata)
set/06 jan/07 mai/07 set/07
Fv/Fm
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
Fv/Fm
AM
Fv/Fm
MD
Figura 4.14 – Eficiência máxima do fotossistema II (Fv/Fm), medido antes do amanhecer (Fv/Fm
AM
) e por volta de meio-dia (Fv/Fm
MD
). As
datas referentes às medidas estão indicadas na tabela 4.1. “B. sericea (veg. aberta)” refere-se aos indivíduos amostrados na vegetação aberta de
Clusia, enquanto “B. sericea (mata)”, aos da região de transição com a mata periodicamente inundada. Valores são média ± erro padrão de uma
amostra de 5 indivíduos/espécie, com 3 folhas amostradas por indivíduo.
56
Neste mês foram amostrados apenas os indivíduos na vegetação aberta de
Clusia. Além das medidas de fluorescência, o curso diário consistiu também na
avaliação de fotossíntese (A), Fv/Fm e ψ
foliar
em 4 diferentes momentos do dia.
07/03/2007
07:00 11:00 15:00 19:00
Temperatura (
o
C)
0
10
20
30
40
U.R. (%)
0
20
40
60
80
100
Temperatura
U.R.
Figura 4.15 – Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de
Clusia, no dia 07/03/2007, medidas com um termohigrômetro no local de estudo.
Protium icicariba
Os dados do curso diário para esta espécie foram organizados na figura 4.16. A
eficiência fotoquímica real do PSII (ΔF/Fm’) apresentou uma suave queda ao longo do
dia, mas com valores próximos a 0,20. Uma diminuição mais intensa foi observada por
volta de 16:00 (0,15 ± 0,04; média ± d.p.). O aumento de ΔF/Fm’ ao final do dia
ocorreu acompanhando a diminuição da intensidade luminosa.
A taxa de transporte de elétrons (ETR), ao contrário, foi caracterizada por um
pequeno aumento ao longo do dia, apesar de manter taxas próximas a 60 µmol elétrons
m
-2
s
-1
na maior parte do tempo. O valor máximo detectado foi de 76 ± 26 µmol elétrons
m
-2
s
-1
, às 11:30. Contrariando este comportamento do ETR, a fotossíntese apresentou
uma redução entre 09:00 e 13:00, caindo de 4,2 ± 2,4 para 1,1 ± 0,8 µmol CO
2
m
-2
s
-1
.
Os valores de A observados chegam a ser menores que os do curso diário de setembro
de 2006 (compare com a figura 4.7). A estimativa da proporção de centros de reação do
57
PSII que estavam “fechados” (1 – qP) teve um comportamento semelhante ao da
fotossíntese: o aumento de A correspondeu ao aumento de 1 – qP, e vice-versa. As
respostas, a princípio contrárias ao esperado, de A, 1 – qP e ETR são indícios que a
fotossíntese não é a única via responsável pela utilização da energia de excitação do
PSII, bem como pela manutenção do fluxo de elétrons na membrana do tilacóide.
A variação do Ψ
foliar
ao longo do dia corroborou os dados mostrados
anteriormente. P. icicariba manteve valores altos em todos os momentos, sempre acima
de -0,4 MPa. Na eficiência máxima do PSII (Fv/Fm), também de acordo com os
resultados já apresentados, foi detectada uma redução durante o decorrer do dia, com
queda de 0,82 ± 0,01 (Fv/Fm
AM
) para 0,72 ± 0,09 (Fv/Fm
MD
). Entretanto, às 18:00,
Fv/Fm já tinha restituído um valor igual ao encontrado antes do amanhecer (0,83 ±
0,02), evidenciando que a queda na eficiência máxima do PSII era plenamente
reversível.
Byrsonima sericea
A figura 4.17 traz os dados do curso diário de B. sericea. Embora o
comportamento de ΔF/Fm’ seja bem parecido com o de P. icicariba (diminuição ao
longo do dia), B. sericea apresentou valores mais altos, principalmente nas primeiras
medidas. Excetuando a medida próxima às 18:00, com o grande aumento em função da
queda de PAR, o maior valor apresentado foi de 0,43 ± 0,04, bem superior ao de P.
icicariba (0,26 ± 0,12; ver figura 4.16).
ETR permaneceu constante até o início da tarde, por volta de 13:30, com
posterior queda também relacionada à diminuição de PAR. Durante este período, ETR
foi de aproximadamente 120 µmol elétrons m
-2
s
-1
, bem superior às estimativas feitas
para P. icicariba. Diferentemente desta espécie, ETR e A estiveram relacionados
diretamente em B. sericea, ambos apresentando reduções simultâneas. Também ao
contrário de Protium, a taxa fotossintética detectada em Byrsonima não foi menor que a
apresentada pela mesma espécie em setembro de 2006. O parâmetro 1 – qP apresentou
um aumento gradativo ao longo do dia, passando de 0,16 ± 0,09, às 08:30, a 0,47 ±
0,15, às 16:00. Este resultado evidencia um aumento na proporção de centros de reação
que estão “fechados”, aumentando a pressão de excitação sobre o PSII.
Também de acordo com os resultados já apresentados, o Ψ
foliar
variou durante o
dia (ψ
foliarAM
de -0,30 ± 0,05 MPa, chegando a -1,58 ± 0,03 MPa no meio do dia), mas
com indícios de recuperação ao final da tarde. Fv/Fm, de forma semelhante a P.
58
icicariba, foi caracterizado por uma queda ao longo do dia, com posterior recuperação.
Entretanto, esta diminuição não foi tão intensa (Fv/Fm
MD
de 0,77 ± 0,02) e a
recuperação não igualou Fv/Fm
AM
(Fv/Fm ao fim da tarde de 0,79 ± 0,02).
Figura 4.16 – Curso diário de fluorescência em P. icicariba, realizado em 07/03/2007,
na vegetação aberta de Clusia. Nos gráficos estão apresentados a variação da
intensidade luminosa (PAR); eficiência fotoquímica real do PSII (ΔF/Fm’); fluxo de
elétrons entre os fotossistemas (ETR); proporção de centros de reação reduzidos ou
“fechados” (1 – qP); fotossíntese (A); eficiência potencial do PSII (Fv/Fm) e potencial
hídrico foliar (Ψ
foliar
). Valores são as médias de 3 a 4 indivíduos, com 4 folhas
amostradas/planta. Barra de erros = erro padrão.
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
-2
0
2
4
6
8
10
A
05:00 09:00 13:00 17:00
Fv/Fm
0,60
0,65
0,70
0,75
0,80
0,85
ψ
foliar (MPa)
-1,8
-1,6
-1,4
-1,2
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
Fv/Fm
ψ
foliar
Protium icicariba
07/03/2007
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
∆
F/Fm'
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
PAR
∆
F/Fm'
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
30
60
90
120
150
1 - qP
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
ETR
1 - qP
59
Figura 4.17 – Curso diário de fluorescência em B. sericea, realizado em 07/03/2007, na
vegetação aberta de Clusia. Nos gráficos estão apresentados a variação da intensidade
luminosa (PAR); eficiência fotoquímica real do PSII (ΔF/Fm’); fluxo de elétrons entre
os fotossistemas (ETR); proporção de centros de reação reduzidos ou “fechados” (1 –
qP); fotossíntese (A); eficiência potencial do PSII (Fv/Fm) e potencial hídrico foliar
(Ψfoliar). Valores são as médias de 3 a 4 indivíduos, com 4 folhas amostradas/planta.
Barra de erros = erro padrão
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00 18:00
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
30
60
90
120
150
1 - qp
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
ETR
1 - qP
Byrsonima sericea
07/03/2007
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
∆
F/Fm'
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
PAR
∆
F/Fm'
A (
µ
mol CO
2
.m
-2
.s
-1
)
-2
0
2
4
6
8
10
A
05:00 09:00 13:00 17:00
Fv/Fm
0,60
0,65
0,70
0,75
0,80
0,85
ψ
foliar (MPa)
-1,8
-1,6
-1,4
-1,2
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
Fv/Fm
ψ
foliar
60
Abril de 2007
O segundo curso diário de fluorescência foi realizado também após uma semana
de ausência de chuvas, mas em um período de estiagem não tão intenso como o de
março (compare os dados mostrados na tabela 4.1). Mesmo assim, a temperatura no
local de estudo atingiu a marca de 33,7
o
C, enquanto a umidade relativa, 37% (figura
4.18). Em virtude de problemas apresentados no IRGA, as medidas de trocas gasosas
não puderam ser realizadas. Neste dia também não foi feito o acompanhamento da
variação do Ψ
foliar
e de Fv/Fm, sendo estes obtidos apenas antes de amanhecer e no meio
do dia (dados já apresentados anteriormente).
04/04/2007
07:00 09:00 11:00 13:00 15:00 17:00
Temperatura (
o
C)
0
10
20
30
40
U.R. (%)
0
20
40
60
80
100
Temperatura
U.R.
Figura 4.18 – Temperatura (
o
C) e umidade relativa do ar (%) na vegetação aberta de
Clusia, no dia 04/04/2007, medidas com um termohigrômetro no local de estudo.
Curiosamente, neste dia, as duas espécies apresentaram um comportamento
semelhante (figura 4.19). O ETR máximo observado foi próximo a 120 µmol elétrons m
-
2
s
-1
para ambas (117 ± 30, para P. icicariba, e 127 ± 21, para B. sericea), embora
tenham ocorrido em momentos diferentes do dia. Comparado com o curso de março, o
ETR máximo de abril apresentou uma tendência de aumento em Protium, enquanto em
Byrsonima este valor máximo permaneceu semelhante entre os períodos. ΔF/Fm’
também foi bem semelhante entre as espécies, variando entorno de 0,2 ao longo do dia.
Este parâmetro, em P. icicariba, apresentou valores bem próximos aos de março.
61
Entretanto, B. sericea foi caracterizada por um menor ΔF/Fm’ em abril. Assim como os
parâmetros já discutidos, 1 – qP variou próximo a 0,40 para ambas. O único registro
digno de nota foi a queda pronunciada em B. sericea às 12:30 (0,28 ± 0,14).
Figura 4.19 - Curso diário de fluorescência em P.icicariba e B. sericea, realizado em
04/04/2007, na vegetação aberta de Clusia. Nos gráficos estão apresentados a variação
da intensidade luminosa (PAR); eficiência fotoquímica real do PSII (ΔF/Fm’); fluxo de
elétrons entre os fotossistemas (ETR); proporção de centros de reação reduzidos ou
“fechados” (1 – qP). Valores são as médias de 3 a 4 indivíduos, com 4 folhas
amostradas/planta. Barra de erros = erro padrão.
Protium icicariba
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
∆
F/Fm'
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
PAR
∆
F/Fm'
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
20
40
60
80
100
120
140
1-qP
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
ETR
1 - qP
Byrsonima sericea
PAR (
µ
mol fótons.m
-2
.s
-1
)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
∆
F/Fm'
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
PAR
∆
F/Fm'
08:00 10:00 12:00 14:00 16:00
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
20
40
60
80
100
120
140
1 - qP
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
ETR
1 - qP
62
Curvas de resposta à luz
As curvas de fluorescência foram realizadas em abril, junho e setembro de 2007,
períodos com diferentes intensidades pluviométricas. Segundo os dados meteorológicos
levantados, o dia de medidas em abril correspondeu a um veranico de curta duração (9
dias de ausência de chuvas); em junho, as medidas aconteceram após 2 dias de chuvas
que interromperam uma estiagem 20 dias; em setembro, após um período de chuvas
mais intenso (tabela 4.1). Portanto, assumi como premissa desta análise que os três
períodos amostrados apresentam diferenças na oferta de água, com abril sendo o mais
restritivo e setembro, o de maior oferta. Embora as condições climáticas aparentemente
tenham sido diferentes, não foram constatadas grandes variações na concentração de
clorofila dentro do período avaliado (ver figura 4.3).
Na tabela 4.2 estão os parâmetros obtidos através de um ajuste de curvas
convencional para os dados de ETR x PAR e ΔF/Fm’ x PAR. As equações utilizadas
nos ajuste foram de crescimento exponencial até um valor máximo e decaimento
exponencial, respectivamente (ver detalhes em “Materiais e Métodos”). De maneira
geral, a variação dos parâmetros ajustados foi grande, mas algumas tendências puderam
ser observadas. A capacidade máxima de transporte de elétrons (ETR
MÁX
), em P.
icicariba, aumentou consideravelmente entre os meses. No período que considerei com
menor disponibilidade de água, seu ETR
MÁX
foi de 113 ± 28 (média ± d.p.), passando
para 193 ± 47 µmol elétrons m
-2
s
-1
, em setembro, quando o volume pluviométrico havia
aumentado. Também em abril, época da maior estiagem, ETR
MÁX
de P. icicariba foi
menor que o de B. sericea, nas duas áreas estudadas (principalmente na transição com a
mata – tabela 4.2). As diferenças de ETR
MÁX
não foram tão acentuadas ao comparar B.
sericea, nas diferentes épocas e nas duas áreas. A inclinação inicial da curva (αETR),
que reflete a capacidade de utilização de luz pela folha, não se mostrou diferente entre
os períodos tampouco entre as espécies. As tendências discutidas foram visualizadas
mais facilmente ao construir um gráfico com os ajustes de curvas obtidos (figura 4.20).
Outras importantes considerações puderam ser feitas a partir dos resultados dos
ajustes de ΔF/Fm’ x PAR. O intercepto no eixo y, que reflete a condição inicial da folha
na utilização de vias fotoquímicas (ΔF/Fm’
inicial
), variou consideravelmente entre os
indivíduos de uma mesma espécie, principalmente P. icicariba. Tal fato é um indício de
que, mesmo dentro de uma comunidade, as condições nas quais se encontram plantas de
uma determinada espécie não são uniformes. Os maiores ΔF/Fm’
inicial
foram obtidos em
B. sericea na mata.
63
A curvatura do ajuste (αΔF/Fm’) é um parâmetro importante, pois reflete a
velocidade de queda de ΔF/Fm’ em relação ao aumento de PAR. Dessa maneira, indica
a intensidade com que as vias fotoquímicas de utilização da energia de excitação vão
sendo utilizadas, à medida que aumentamos a exposição à luz. Uma rápida queda de
ΔF/Fm’ indica que as vias fotoquímicas (ex. fotossíntese) rapidamente foram saturadas,
sendo necessária a utilização de outras formas de dissipação a fim de se evitar a
ocorrência de danos fotoinibitórios. P. icicariba, em abril, apresentou o maior αΔF/Fm’
obtido neste estudo (0,0009 ±0,0001), evidenciando que esta espécie sofreu de forma
mais intensa os impactos da baixa pluviosidade no período. P. icicariba mostrou certa
recuperação nos meses subseqüentes, com a diminuição de αΔF/Fm’ (ficando
semelhante aos valores de B. sericea). Para melhor ilustrar as tendências discutidas, os
ajustes de curvas obtidos foram organizados na figura 4.21.
Figura 4.20 – Ajustes de curvas obtidos para os dados de ETR x PAR, através da
equação ETR = ETRmáx – a.e
-b.PAR
. Ajustes obtidos para 5 indivíduos de cada espécie,
em cada período (exceto P. icicariba em abril, n = 3).
Protium icicariba
PAR
0 500 1000 1500 2000
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
250
B. sericea (mata)
PAR
0 500 1000 1500 2000
ETR (
µ
mol elétrons.m
-2
.s
-1
)
0
50
100
150
200
250
Byrsonima sericea
PAR
0 500 1000 1500 2000
Abril 2007
Junho 2007
Setembro 2007
64
Tabela 4.2 – Parâmetros obtidos através do ajuste de curvas de crescimento e decaimento exponencial nos dados de ETR x PAR e ΔF/Fm’ x
PAR, respectivamente. Valores são as médias ± desvio padrão para n = 5 indivíduos em cada período, exceto P. icicariba em abril (n = 3).
ETR
MÁX
αETR PAR (em 0,9 ETRmáx) ΔF/Fm'
inicial
α ΔF/Fm' ΔF/Fm' (em PAR 0,9 ETRmáx)
Protium icicariba
Abril
113,52 ± 28,38 0,27 ± 0,09 998 ± 214 0,63 ± 0,18
0,0009 ±
0,0001
0,25 ± 0,09
Junho
179,89 ± 31,30 0,30 ± 0,04 1440 ± 346 0,63 ± 0,06
0,0006 ±
0,0001
0,28 ± 0,04
Setembro
192,83 ± 47,32 0,34 ± 0,06 1332 ± 134 0,66 ± 0,11
0,0005 ±
0,0001
0,33 ± 0,06
Byrsonima sericea
Abril
190,81 ± 66,14 0,35 ± 0,08 1308 ± 397 0,67 ± 0,10
0,0006 ±
0,0002
0,34 ± 0,08
Junho
211,63 ± 58,40 0,39 ± 0,04 1307 ± 432 0,69 ± 0,05
0,0005 ±
0,0001
0,38 ± 0,04
Setembro
188,41 ± 49,85 0,39 ± 0,04 1168 ± 259 0,70 ± 0,05
0,0006 ±
0,0001
0,37 ± 0,04
B. sericea (mata)
Abril
220,34 ± 40,69 0,42 ± 0,04 1286 ± 396 0,76 ± 0,04
0,0005 ±
0,0001
0,40 ± 0,04
Junho
215,25 ± 53,66 0,36 ± 0,03 1401 ± 428 0,71 ± 0,02
0,0005 ±
0,0001
0,35 ± 0,03
65
Figura 4.21 - Ajustes de curvas obtidos para os dados de ΔF/Fm’ x PAR, através da
equação ΔF/Fm’ = ΔF/Fm’
inicial
– e
-α.PAR
. Ajustes obtidos para 5 indivíduos de cada
espécie, em cada período (exceto P. icicariba em abril, n = 3).
Através do método testado de ajuste linear (programa SMATR; ver “Materiais e
Métodos”) foi possível uma melhor caracterização das diferentes respostas das espécies,
bem como o teste de diferenças apresentadas entre elas. Na tabela 4.3 estão as
inclinações iniciais das retas ajustadas à porção linear da curva ETR x PAR (que
equivaleriam ao αETR do ajuste anterior). Comparando a diferença entre os meses
apresentada por cada espécie, observamos que abril foi o mês com a menor inclinação
para P. icicariba. A menor inclinação é um indício de diminuição na capacidade de
converter o aumento da luz ambiente em um aumento nas taxas de ETR, causada, entre
outros fatores, por restrições ao metabolismo fotossintético. B. sericea não possui um
padrão tão bem definido: as inclinações iniciais obtidas em abril e setembro não foram
diferentes significativamente, embora tenham sido menores que a de junho. Na área de
transição para a mata, os indivíduos de B. sericea não apresentaram qualquer diferença
na inclinação dos ajustes entre abril e junho. Neste caso, novamente, P. icicariba
pareceu sofrer os efeitos da estiagem de maneira mais intensa que B. sericea.
As diferenças entre as espécies dentro de cada período amostrado evidenciam
que a capacidade de conversão de energia luminosa em ETR é maior em B. sericea,
indiretamente indicando uma maior capacidade fotossintética. A inclinação obtida nos
ajustes foi significativamente menor em P. icicariba em todos os períodos analisados. A
Protium icicariba
PAR
0 500 1000 1500 2000
∆
F/Fm'
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
B. sericea (mata)
PAR
0 500 1000 1500 2000
∆
F/Fm'
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
Byrsonima sericea
PAR
0 500 1000 1500 2000
Abril 2007
Junho 2007
Setembro 2007
66
diferença de B. sericea entre as áreas estudadas foi significativa apenas em abril,
aparentando, portanto, estar mais relacionada com a variação no regime de chuvas e o
acesso à água pelas plantas. Caso os indivíduos na área de transição com a mata
possuíssem maior capacidade fotossintética, eram esperadas diferenças na inclinação
também em junho, o que não aconteceu.
Tabela 4.3 – Intervalo de confiança da estimativa (I.C.) e inclinação da porção linear da
curva ETR x PAR. Diferenças significativas (p < 0,05) apresentadas por uma espécie
entre os meses são indicadas pelas letras minúsculas sobrescritas. Diferenças
significativas (p < 0,05) entre as espécies dentro de um mesmo mês são indicadas por
letras maiúsculas sobrescritas.
Inclinação I.C. R
2
Protium icicariba
Abril 0,1433
aA
0,1244 - 0,1650 0,892
Junho 0,1881
bA
0,1793 - 0,1973 0,973
Setembro 0,1913
bA
0,1805 - 0,2028 0,924
Byrsonima sericea
Abril 0,1899
aB
0,1749 - 0,2062 0,917
Junho 0,2284
bB
0,2174 - 0,2400 0,977
Setembro 0,2073
aB
0,1976 - 0,2174 0,949
B. sericea (mata)
Abril 0,2272
aC
0,2172 - 0,2376 0,968
Junho 0,2142
aB
0,2169 - 0,2363 0,949
Apesar de possibilitarem considerações interessantes sobre o desempenho
fisiológico de uma planta, a análise dos dados de ETR x PAR traz consigo um problema
metodológico. Como a estimativa do transporte de elétrons é feita a partir da
intensidade luminosa (ver “Materiais e Métodos”), o parâmetro ETR é diretamente
relacionado com PAR. Dessa forma, na relação ETR x PAR (Y x X), a variável
dependente foi calculada com base na independente. Uma das implicações dessa forma
de cálculo é que os ajustes, invariavelmente, deverão passar pelo ponto de cruzamento
dos eixos. Diferenças na inclinação destes ajustes (αETR) podem acontecer
exclusivamente devido a este detalhe. A análise dos dados de ΔF/Fm’ x PAR não é
influenciada desta maneira, possibilitando conclusões mais robustas.
67
Tabela 4.4 – Inclinação da reta ajustada para ΔF/Fm’x PAR e intercepto da reta no eixo Y; I.C indica o intervalo de confiança das estimativas.
Diferenças significativas (p < 0,05) apresentadas por uma espécie entre os meses são indicadas pelas letras minúsculas sobrescritas. Diferenças
significativas (p < 0,05) entre as espécies dentro de um mesmo mês são indicadas por letras maiúsculas sobrescritas.
Inclinação I.C. R
2
Intercepto I.C.
Protium icicariba
Abril -0,0004041
aA
-0,0004861; -0,000336 0,805 -0,1945 -0,2604; -0,1285
Junho -0,0002998
bA
-0,0003319; -0,000271 0,896 -0,1706
aA
-0,1986; -0,1425
Setembro -0,0003202
bA
-0,0003581; -0,000286 0,702 -0,1485
aA
-0,1845; -0,1125
Byrsonima sericea
Abril -0,0003096
aB
-0,0003647; -0,000263 0,687 -0,1739
aA
-0,2214; -0,1264
Junho -0,000269
aA
-0,000305; -0,000237 0,84 -0,1329
bB
-0,1611; -0,1047
Setembro -0,0002809
aA
-0,0003018; -0,000261 0,865 -0,137
bB
-0,1551; -0,119
B. sericea (mata)
Abril -0,0002605
aB
-0,0002818; -0,000241 0,891 -0,1023
aB
-0,1224; -0,0822
Junho -0,0002894
aA
-0,0003165; -0,000265 0,819 -0,1295
bB
-0,1524; -0,1066
68
A inclinação da reta ajustada para ΔF/Fm’ x PAR indica, de forma mais realista,
como varia a eficiência de utilização da energia luminosa por vias fotoquímicas, de
acordo com o aumento do PAR. Em situações nas quais estas vias estejam sendo
saturadas mais rapidamente, a inclinação da reta será maior, como a encontrada para P.
icicariba em abril (tabela 4.4). Neste mês, ΔF/Fm’ decaiu de maneira significativamente
mais rápida que nos outros períodos, bem como mais rapidamente que em B. sericea
(nos dois locais de estudo). Tanto na vegetação aberta como na área de transição para a
mata, B. sericea não apresentou diferença no grau de inclinação dos ajustes. Para esta
espécie, a diferença entre os períodos foi evidenciada no intercepto da reta ajustada no
eixo Y, ou seja, o valor inicial de ΔF/Fm’ (abril foi caracterizado pelo menor rendimento
fotoquímico inicial de B. sericea; ver tabela 4.4). Em relação ao ΔF/Fm’ inicial, foi
importante constatar que, excetuando as medidas de setembro, os menores valores
foram encontrados em P. icicariba. Este resultado novamente corroborou a hipótese de
que esta espécie apresenta menor capacidade de utilização da energia de excitação por
vias fotoquímicas (por exemplo, menor capacidade fotossintética). As retas obtidas com
os ajustes foram ilustradas na figura 4.22.
Figura 4.22 - Ajustes lineares obtidos para os dados de log(ΔF/Fm’) x PAR, através do
programa SMATR. Ajustes obtidos para 5 indivíduos de cada espécie, em cada período
(exceto P. icicariba em abril, n = 3).
P. icicariba
PAR
0 500 1000 1500 2000
log (
∆
F/Fm')
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
B. sericea (mata)
PAR
0 500 1000 1500 2000 2500
log (
∆
F/Fm')
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
B. sericea
PAR
0 500 1000 1500 2000
Abril 2007
Junho 2007
Setembro 2007
69
4.g) Análise de Componentes Principais (ACP)
Na primeira ACP, como discutido em “Materiais e Métodos”, utilizei os dados
de trocas gasosas, pigmentos e potencial hídrico coletados em setembro de 2006 e
fevereiro de 2007. As informações de Fv/Fm não foram incorporadas à análise por não
apresentarem variação entre as espécies e entre os períodos (figura 4.14), o que pouco
contribuiria para a diferenciação das respostas apresentadas. Foram feitas ACPs
incluindo estes dados, as quais apresentaram resultados com menor diferenciação entre
as espécies e maior dificuldade de interpretação. Os autovalores dos 5 primeiros
componentes (“eixos”) obtidos na análise (que estão relacionados com o percentual
explicativo da variação dos dados), bem como os coeficientes das variáveis nos
autovetores em cada eixo, foram organizados na tabela 4.5. O eixo (ou componente) 1
apresentou um autovalor muito maior que os demais e, conseqüentemente, o maior
percentual na explicação da variação dos dados (51,43%). De fato, foi o único eixo
considerado significativo pelo teste de reamostragem aleatória (p < 0,05), o que pôde
ser também inferido pela brusca diminuição nos autovalores dos eixos subseqüentes.
Este componente foi interpretado como caracterizando o desempenho fotossintético dos
indivíduos, com valores positivos estando relacionados com: maior ganho de carbono
(A
MÁX
); maior condutância estomática (g
SMÁX
); aumento no conteúdo de clorofila em
relação ao de carotenóides (Clo/Carot); aumento, nos fotossistemas, na proporção de
complexo antena em relação aos centros de reação (Clo a/b) menor conteúdo total de
carotenóides (Car.tt), maiores valores de . As variáveis que foram utilizadas na
interpretação do 2º eixo foram aquelas relacionadas ao decréscimo na fotossíntese e na
condutância estomática (RedA
MD
e Redg
SMD
), fazendo com que esse componente
caracterizasse os impactos da depressão do meio-dia no desempenho fotossintético do
vegetal. A representação gráfica dos eixos 1 e 2, com a projeção de cada variável, foi
organizada na figura 4.23.
Os autovetores obtidos para cada componente foram utilizados na obtenção dos
escores para cada um dos indivíduos de P. icicariba e B. sericea, nos dois diferentes
meses. A figura 4.24 mostra a distribuição destes indivíduos para os 2 primeiros eixos
da ACP. Para as duas espécies, os indivíduos no mês de fevereiro possuíram valores
mais positivos no eixo 1, mudança que reflete um aumento no desempenho
fotossintético do período seco (set/06) para o chuvoso (fev/07). Embora apresentem o
mesmo padrão de mudança, os indivíduos de B. sericea apresentaram, nos dois
períodos, maiores escores no eixo 1. Tal resultado confirma a hipótese de que esta
70
espécie, apesar de também sofrer restrições no período de menor disponibilidade de
água, apresenta maiores taxas de fotossíntese que P. icicariba.
Curiosamente, B. sericea não apresentou grandes diferenças entre as estações
nos efeitos provocados pela depressão do meio-dia. Observando a figura 4.24,
percebemos que os indivíduos do grupo de “set/06” possuem uma projeção no eixo 2
muito semelhante aos do grupo “fev/07”, com exceção do indivíduo B1. Para essa
espécie, a redução em A e g
S
no meio do dia ocorreu na mesma proporção tanto no
período seco, como no chuvoso (foram, aproximadamente, 50 e 40% .menores que A
MÁX
e g
SMÁX
, obtidos nas primeiras horas da manhã). Para P. icicariba, entretanto, os
indivíduos do grupo “set/06”, com exceção de P3, apresentaram valores mais elevados
no eixo 2 do que os de “fev/07”. De fato, as reduções de A e g
S
no meio do dia foram, na
estação seca, de 60 e 50%, respectivamente, enquanto durante a época de chuvas caíram
para 30 e 28%, evidenciando a restrição estomática à fotossíntese mais intensa no
período de maior restrição hídrica.
Através do teste de reamostragem por aleatorização, foi constatada a
existência de diferenças significativas (p < 0,05) na vegetação aberta: entre as espécies
dentro de um mesmo período (ex. entre P. icicariba e B. sericea tanto na estação seca,
como na chuvosa), bem como entre os períodos dentro da mesma espécie (ex.
diferenças entre o mês de setembro e fevereiro para ambas as espécies). Em relação ao
contraste entre os indivíduos de B. sericea na vegetação aberta e na transição para a
mata, foram encontradas diferenças significativas entre os grupos quando incluídas
todas as variáveis na análise. Entretanto, quando Ψ
AM
e Ψ
MD
foram excluídos, ou seja, ao
incluir apenas variáveis relacionadas diretamente à fotossíntese, os grupos não se
mostraram diferentes.
Tabela 4.5 – Autovalores e coeficiente das variáveis nos autovetores dos 5 primeiros
eixos da ACP realizada com os dados de setembro/06 e fevereiro/07. Foram destacadas
as variáveis que apresentaram coeficiente de correlação com os eixos > 0,75. O
significado de cada variável utilizada pode ser visto em “Materiais e Métodos”, pág. 33.
autovalores
Autovetores, coeficientes dos
A
MÁX
RedA
MD
g
SMÁX
Redg
SMD
Ψ
AM
Ψ
MD
Clo.tt Cloa/b Car.tt Clo/Car
Eixo 1
5,1431
0,361 -0,165 0,384 -0,006 0,321 -0,326 0,184 -0,388 -0,364 0,410
Eixo 2
2,0366
0,018 0,563 0,171 0,647 -0,280 -0,339 -0,126 -0,151 0,035 -0,047
Eixo 3
1,2489
0,165 0,218 -0,029 0,261 0,332 0,301 0,693 0,111 0,393 0,095
Eixo 4 0,7338 0,518 0,351 -0,065 0,004 0,406 0,300 -0,491 0,265 -0,191 -0,032
Eixo 5
0,42229
-0,283 0,314 -0,609 -0,022 0,002 0,164 0,059 -0,287 -0,348 0,466
71
Eixo 1 (51,43%)
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
Eixo 2 (20,37%)
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
Redução A máx (%)
A máx
g
S
(Amáx)
Redução g
S
(%)
ψ
AM
ψ
MD
Clorofila total
Razão clo a/b
Carotenóides totais
Razão Clo/Carot
Figura 4.23 – Projeções das variáveis nos eixos 1 e 2 da ACP realizada com os dados
de setembro/2006 e fevereiro/2007. Legenda com os símbolos respectivos para cada
variável na caixa ao lado do gráfico.
Eixo 1
-1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0
Eixo 2
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
P. icicariba (set/06)
B. sericea (set/06)
P. icicariba (fev/07)
B. sericea (fev/07)
P1
P2
P3
P4
B2
B3
B4
B1
P4
P2
P3
P1
B4
B2
B1
B3
Figura 4.24 – Projeções dos indivíduos de P. icicariba (siglas P1, P2, P3 e P4) e B.
sericea (siglas B1, B2, B3 e B4) nos eixos 1 e 2 da ACP, realizada com os dados de
setembro/2006 e fevereiro/2007. Na legenda ao lado do gráfico foram identificados os
meses amostrados.
72
A segunda ACP, realizada com os dados de março e abril de 2007, utilizou como
variáveis medidas de fluorescência (ETR, ΔF/Fm’, 1-qP e Fv/Fm, todos estimados no
meio do dia); potencial hídrico (Ψ
AM
e Ψ
MD
) e pigmentos (iguais aos da ACP anterior).
Na tabela 4.6 foram colocados os coeficientes de cada variável nos autovetores dos 5
primeiros eixos. Assim como na primeira ACP, apenas o primeiro eixo foi considerado
significativo em um teste de reamostragem aleatória (p < 0,05). Entre as variáveis
utilizadas para sua interpretação, a razão clorofila/carotenóides e ETR
MD
apresentaram
correlações negativas com o eixo, enquanto a razão clorofila a/b e ψ
MD
, positivas.
Assim, este componente, que explica 49,74% da variação dos dados, pôde ser
relacionado à eficiência na captura da luz e sua utilização por vias fotoquímicas. O eixo
2, embora com um autovalor bem menor, foi interpretado como um gradiente de
suscetibilidade à fotoinibição, já que apresentou correlações positivas e > 0,75 com
Fv/Fm
MD
e negativas com Ψ
AM
As projeções das variáveis nos 2 primeiros eixos foram
esquematizadas na figura 4.25.
Tabela 4.6 – Autovalores e coeficientes das variáveis nos autovetores dos 5 primeiros
eixos da ACP realizada com os dados de março/07 e abril/07. Foram destacadas as
variáveis com coeficiente de correlação com os eixos > 0,75. Variáveis utilizadas:
ETR
MD
(transporte de elétrons no meio do dia); ΔF/Fm’
MD
(eficiência fotoquímica real
no meio do dia); Clo.tt (conteúdo de clorofila total); Clo a/b (razão clorofila a/b); Car.tt
(carotenóides totais); Clo/Car (razão clorofila/carotenóides); Fv/Fm
MD
(eficiência
fotoquímica máxima no meio do dia); Ψ
AM
e Ψ
MD
(potencial hídrico antes de amanhecer
e no meio do dia); 1-qP
MD
(proporção de centros de reação fechados no meio do dia).
Autovetores, coeficientes dos
autovalores ETRmd ΔF/Fm’
MD
Clo.tt Cloa/b Car.tt Clo/Car FvFm
MD
Ψ
AM
Ψ
MD
1-qP
MD
Eixo 1
4,9744
-0,402 -0,317 -0,321 0,396 0,327 -0,411 -0,067 -0,241 0,353 0,119
Eixo 2
1,5924
0,022 0,070 -0,178 -0,095 0,019 -0,129 0,632 -0,590 -0,317 -0,299
Eixo 3
1,1639
-0,045 0,357 0,497 0,132 0,539 -0,042 0,310 0,024 -0,057 0,463
Eixo 4
0,9192
0,030 0,446 0,113 0,244 0,232 -0,040 -0,053 0,135 0,332 -0,736
Eixo 5
0,5841
0,409 0,075 -0,313 0,398 -0,280 -0,126 0,493 0,390 0,209 0,195
73
Eixo 1 (49,74%)
-1,0 -0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0
Eixo 2 (15,92%)
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
ETR
MD
∆
F/Fm'
MD
Clorofila total
Razão clorofia a/b
Carotenóides totais
Clorofila/Carotenóides
Fv/Fm
MD
ψ
AM
ψ
MD
1 - qP
MD
Figura 4.25 – Projeções dos das variáveis nos eixos 1 e 2 da ACP realizada com os
dados de março/2007 e abril/2007. Legenda com os símbolos respectivos para cada
variável na caixa ao lado do gráfico.
Observando os escores das espécies nos eixos (figura 4.26), podemos constatar
que os indivíduos de B. sericea, nos dois períodos, apresentaram uma maior eficiência
na captura de luz e utilização por vias fotoquímicas (projeção na região negativa do eixo
1). Este fato, indiretamente, corroborou a idéia de que o desempenho fotossintético
desta espécie, na vegetação estudada, é maior que o de P. icicariba. Não foi possível
distinguir diferenças nítidas entre os indivíduos de B. sericea em março e em abril. Já P.
icicariba apresentou um agrupamento melhor definido entre os dois meses, com as
plantas em abril possuindo uma maior eficiência fotoquímica (maior conteúdo de
clorofila, razão clorofila/carotenóides, ETR
MD
e ΔF/Fm’
MD
, além de menor razão
clorofila a/b). Da mesma forma que na análise das curvas ETR x PAR, na análise de
componentes principais P. icicariba também mostrou ser mais sensível ao período de
ausência de chuvas em março. O teste de aleatorização tornou o resultado da ACP ainda
mais robusto, já que nele não foram encontradas diferenças significativas entre o
conjunto “B. sericea-mar/07” e “B. sericea-abr/07” (todas as outras análises par a par
foram diferentes significativamente; p < 0,05).
74
Eixo 1
-1,0 -0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0
Eixo 2
-1,0
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
P. icicariba (mar/07)
B. sericea (mar/07)
P. icicariba (abr/07)
B. sericea (abr/07)
P1
P2
P3
P4
B1
B2
B3
B4
P2
P3
P4
P1
B1
B2
B3
B4
Figura 4.26 – Projeções dos indivíduos de P. icicariba (siglas P1, P2, P3 e P4) e B.
sericea (siglas B1, B2, B3 e B4) nos eixos 1 e 2 da ACP, realizada com os dados de
março/2007 e abril/2007. Na legenda ao lado do gráfico foram identificados os meses
amostrados.
75
5. DISCUSSÃO
5.a) Variação do Ψ
foliar
A variação do potencial hídrico foliar, ao longo do ano, apresentada por ambas
as espécies pode ser considerada pequena. Em todos os períodos analisados, Ψ
AM
esteve
sempre acima de -1,0 MPa (de fato, o menor valor foi obtido em P. icicariba no mês de
setembro de 2006, -0,62 MPa). Estes altos valores de Ψ
foliar
encontrados antes do
amanhecer evidenciam que P. icicariba e B. sericea conseguem restabelecer seu status
hídrico durante a noite, mesmo durante períodos de estiagem. ROSADO (2006), em
estudo realizado nesta mesma formação vegetal, também descreveu Ψ
AM
maiores que
-1,0 MPa para outras espécies, tanto nos períodos secos como nos chuvosos. Um
elevado Ψ
AM
(maior que -1,0 MPa) também é característico para algumas espécies do
cerrado (DE MATTOS, 1996; BUCCI et al., 2005). DE MATTOS (1998) discute que,
para a vegetação do cerrado, estes dados indicam a não existência de um déficit hídrico
intenso mesmo durante a estação seca. As flutuações do Ψ
AM
em espécies vegetais que
ocupam regiões de clima mediterrâneo (verão quente e seco e inverno úmido e com
temperaturas mais baixas) são maiores. Em espécies perenes, o Ψ
AM
atinge valores
menores que -1,0 MPa durante o inverno, que podem chegar a -3,0 MPa, no verão
(TEZARA et al., 2005; LLORENS et al., 2003; WERNER et al., 1999). Algumas
espécies decíduas chegam a apresentar Ψ
AM
menores que -6,0 MPa (WERNER et al.,
1999). P. icicariba e B. sericea, na vegetação aberta de Clusia, não chegaram a possuir
valores tão negativos nem durante o meio do dia (Ψ
MD
) (figura 4.2).
A partir dos dados apresentados, podemos inferir que as espécies estudadas não
sofrem grandes variações em sua condição hídrica, como as relatadas para plantas em
outras vegetações. É importante perceber que o Ψ
foliar
representa um balanço entre a
perda e o ganho de água. Se, por um lado, a manutenção do Ψ
foliar
pode estar relacionada
à hipótese de um contínuo acesso à água do solo, ela também pode ser ocasionada em
função do forte controle da transpiração. Embora os dois mecanismos possam estar
atuando em P. icicarica e B. sericea, os resultados desta dissertação nos permitem, com
segurança, apenas ressaltar a importância do controle dos estômatos, evidenciado pela
forte depressão do meio-dia encontrada para ambas as espécies. Entretanto, estimativas
de profundidade do lençol freático em áreas de vegetação aberta da restinga de
Jurubatiba, realizadas próximas a áreas de mata periodicamente inundada, estiveram
76
sempre acima de 1,5m (OLIVEIRA, 2000). Dessa forma, mesmo apresentando
fechamento dos estômatos no decorrer do dia (figuras 4.7, 4.8, 4.12, 4.13), é possível
que algumas espécies consigam acessar água do solo, mesmo em períodos de menor
pluviosidade.
Embora sempre maior -1,0 MPa, o Ψ
AM
obtido em setembro de 2006 foi o menor
para as duas espécies (figura 4.2). Resultado semelhante foi descrito por BUCCI et al.
(2005) para espécies do cerrado, no qual o menor Ψ
AM
durante o período de seca foi
relacionado com maiores taxas de transpiração noturna. No cerrado, esta conclusão está
fundamentada no maior déficit de saturação do ar observado no período seco, o qual
levaria a maior perda de água por transpiração durante a noite (BUCCI et al., 2005).
Esta explicação parece não se aplicar na vegetação de restinga estudada, principalmente
em função da U.R. do ar (no início da manhã) obtida em setembro de 2006, a qual foi
maior que 60% (figura 4.6). De fato, a umidade do ar nas primeiras horas da manhã
pouco variou entre os meses analisados. Observações de campo ao longo do estudo,
como grande formação de orvalho antes do amanhecer, corroboram a idéia de que U.R.
durante a noite é bastante elevada. Portanto, mesmo que ocorra transpiração noturna,
não teríamos a priori como assumir que estas taxas seriam intensificadas nos períodos
mais secos. Uma melhor explicação para o menor Ψ
AM
no período seco é a variação da
profundidade do lençol, como descrita por OLIVEIRA (2000).
Apesar de apresentar uma queda no Ψ
foliar
no meio do dia (Ψ
MD
), B. sericea
manteve valores relativamente elevados de Ψ
MD
(> -2,0 MPa) e com pequena variação
entre as estações (figura 4.2). Em comparação a outros estudos, esta espécie pode ser
considerada isohídrica (TARDIEU e SIMONNEAU, 1998). Pelos dados levantados, a
constância do Ψ
MD
esteve relacionada com o fechamento estomático e diminuição da
transpiração, os quais ocorreram tanto no período de seca como no chuvoso (figuras 4.8
e 4.13), mas com maior intensidade no primeiro. O mesmo comportamento que evita
grandes perdas de água, apresentado por B. sericea, foi encontrado em P. icicariba.
Entretanto, acompanhando seu fechamento estomático muito mais intenso (figura 4.7),
o Ψ
MD
em P. icicariba praticamente não foi diferente de Ψ
AM
(chegando, por vezes, a ser
maior que Ψ
AM
), o que lhe confere um padrão que também pode ser considerado como
isohídrico.
A área de transição com a mata periodicamente inundada, em função do lençol
freático mais superficial (OLIVEIRA, 2000), teoricamente apresenta maior
disponibilidade de água. Entretanto, as diferenças no Ψ
foliar
de B. sericea entre as duas
77
áreas estudadas não se mostraram tão bem definidas. Apenas em setembro de 2006,
final do período seco, o Ψ
AM
e Ψ
MD
foi maior nos indivíduos próximos à mata em relação
aos da área aberta, sugerindo uma condição hídrica mais favorável. Também nos
indivíduos de B. sericea na área de transição com a mata, o controle exercido pelo
fechamento dos estômatos no meio do dia esteve relacionado com pequena variação do
Ψ
MD
ao longo do dia (figura 4.10).
5.b) Pigmentos foliares
Tanto P. icicariba quanto B. sericea apresentaram, após o início do período de
chuvas, um aumento no conteúdo total de clorofila por área (figura 4.3). Através dos
cursos diários de trocas gasosas realizados, foi possível constatar que este aumento no
pool de clorofilas esteve relacionado com uma maior capacidade fotossintética, assim
como observado em outras espécies vegetais (NAIDU e SWAMY, 1995; GRATANI et
al., 1998). Diferenças entre as espécies foram mais marcantes na estiagem ocorrida
durante o verão (março de 2007). No veranico, P. icicariba apresentou uma maior
queda no conteúdo de clorofila b proporcionalmente ao de clorofila a, o que está de
acordo com o esperado durante o processo de degradação deste pigmento: sabe-se que a
clorofila b pode ser convertida em a e que esta conversão está associada à degradação
(HÖRTENSTEINER, 1999; MATILE et al., 1999). A diminuição no conteúdo de
clorofila em P. icicariba está de acordo com um mecanismo de fotoproteção através da
regulação na interceptação de luz (BJÖRKMAN e DEMMIG-ADAMS, 1995). A
restrição hídrica do período influenciou negativamente a assimilação de carbono,
conseqüentemente reduzindo a capacidade de utilização da energia de excitação dos
fotossistemas. Manter um aparato fotossintético amplo, responsável pela captura desta
energia, significa aumentar os riscos de danos fotoinibitórios. Neste sentido, a redução
no pool de clorofilas atua como um mecanismo fotoprotetor (por exemplo, como
descrito também por BALAGUER et al., 2002), hipótese fortalecida pela manutenção
de valores elevados de Fv/Fm
AM
durante todo o estudo. Entretanto, GALMÉS et al.
(2007b), estudando as respostas de plantas do Mediterrâneo a períodos de estresse
hídrico, discutem que o ajuste no conteúdo total de clorofilas pode não atuar como um
mecanismo fotoprotetor principal ou que, caso o seja, sua contribuição seja particular
para cada espécie. Corroborando esta hipótese, B. sericea não apresentou decréscimo no
conteúdo de clorofila/área durante o mesmo período de veranico (figura 4.3), embora
78
também tenha mantido elevados valores de Fv/Fm
AM
. Pelo curso diário de setembro de
2006 podemos inferir que, durante períodos de baixa disponibilidade de água, B.
sericea é capaz de manter taxas fotossintéticas maiores que P. icicariba. Assumindo que
o mesmo ocorra durante períodos de veranico, a manutenção de um amplo aparato
fotossintético não refletiria em um maior risco de danos fotoinibitórios, visto que as vias
fotoquímicas de extinção da energia de excitação não estariam tão fortemente
suprimidas.
Para B. sericea, ajustes na composição de clorofilas (razão clorofila a/b), e não
em seu conteúdo total, parecem atuar como um mecanismo de aclimatação à diminuição
da disponibilidade de água. A clorofila b é encontrada exclusivamente no complexo
antena dos fotossistemas, enquanto a clorofila a está presente também nos centros de
reação (SANDMANN e SCHEER, 1998). Portanto, um aumento na razão a/b reflete
uma menor proporção complexo antena/centro de reação nos fotossistemas
(LAMBERS et al., 1998). A diminuição da área do complexo antena proporciona uma
menor “pressão de excitação” nos centros de reação, evitando a ocorrência de níveis de
energia maiores que as vias de extinção poderiam utilizar. Alterações na razão a/b, com
seu aumento em situações não favoráveis, já foram descritas em outros estudos
(KITAJIMA e HOGAN, 2003; CAVALIN e DE MATTOS, 2007). De fato, B. sericea
apresentou maiores razões a/b nos períodos de menor disponibilidade de água, fato que
ficou bem marcado no aumento apresentado no veranico de março de 2007 (figura 4.3).
A ausência, em P. icicariba, de um padrão claro de variação na composição das
clorofilas indica que esta não parece ser uma forma de aclimatação. Apesar disto, chama
a atenção os valores sempre elevados da razão a/b, que podem ser entendidos como uma
diminuição na captura de luz em função da menor capacidade de utilizá-la nos
processos fotoquímicos.
Conclusões baseadas no conteúdo de carotenóides/área são difíceis de serem
obtidas, pois as diferentes formas desta classe de pigmentos não foram discriminadas.
Entre eles estão compostos responsáveis pela absorção da luz em comprimentos de onda
diferentes dos da clorofila (ex. β-caroteno), como outros que atuam nas vias de
dissipação termal da energia de excitação (ex. violaxantina) (SANDMANN e SCHEER,
1998). Embora neste estudo não tenha sido feita a distinção entre eles, chamou a
atenção o aumento no conteúdo de carotenóides/área nos períodos de menor
disponibilidade hídrica, principalmente em B. sericea (figura 4.3). Tal resultado é um
indício de que proporção significativa destes carotenóides pode ser de pigmentos
79
relacionados ao ciclo das xantofilas, desempenhando um importante papel fotoprotetor
em períodos menos favoráveis (DEMMIG-ADAMS e ADAMS III, 1992).
Variações maiores na concentração de pigmentos (ex. no conteúdo de clorofila)
podem ocorrer entre populações de uma espécie que ocupem habitats com menor
disponibilidade de água (ZUNZUNEGUI et al., 2005). Estas diferenças, entretanto, não
foram observadas neste estudo. Mesmo quando estabelecidos na região de transição
para a mata periodicamente inundada, os indivíduos de B. sericea não apresentaram um
aumento significativo em seu conteúdo total de clorofila/área (figura 4.3), tampouco
uma menor variação no decorrer do tempo de estudo. Embora possamos assumir que os
dois locais amostrados possuem disponibilidade de recursos diferentes, isto não foi
refletido nas concentrações de pigmentos avaliadas. Não deixa de ser interessante
destacar que o conteúdo de carotenóides totais/área também atingiu seu máximo no
veranico de março de 2007. Mesmo levando em consideração as limitações descritas no
parágrafo anterior, este aumento corrobora a hipótese de um papel fotoprotetor
importante dos carotenóides para B. sericea, durante períodos desfavoráveis.
5.c) Fotossíntese e taxas de crescimento
Situações de deficiência hídrica podem afetar a fotossíntese de diferentes
maneiras, tanto ocasionando limitações à difusão do CO
2
, como impedindo o
funcionamento normal do metabolismo fotossintético. De acordo com LAWLOR e
CORNIC (2002), o decréscimo na assimilação de carbono observado nas primeiras
fases do estabelecimento do estresse tem um importante componente difusivo,
independente da espécie vegetal. Entretanto, o impacto no metabolismo diferenciaria as
respostas, já que em certas plantas este ocorreria concomitantemente ao aumento da
limitação difusiva, enquanto em outras apenas em fases mais avançadas do
estabelecimento do estresse. O funcionamento anormal das reações bioquímicas da
fotossíntese pode ser inferido a partir do aumento na concentração intercelular de CO
2
(C
i
).
As limitações difusivas acima citadas estão relacionadas diretamente com o
fechamento dos estômatos, embora atualmente venham ganhando importância as
limitações à difusão do CO
2
existentes no mesófilo (LAWLOR e CORNIC, 2002).
Como funcionam como meio para a passagem de CO
2
e H
2
O, o fechamento dos
estômatos em uma situação de menor disponibilidade de água, apesar de diminuir as
80
taxas de transpiração, afeta negativamente a fotossíntese (FARQUHAR e SHARKEY,
1982). O fenômeno da depressão do meio-dia, caracterizado pela diminuição da
abertura dos estômatos e conseqüente queda da fotossíntese no período mais crítico do
dia, já foi descrito para espécies vegetais nos mais diversos ambientes (LARCHER,
2000). No Brasil, muitos estudos já evidenciaram a ocorrência da depressão do meio-dia
em espécies do cerrado. FRANCO e LÜTTGE (2002) descrevem este comportamento
para 5 espécies (a saber, Didymopanax macrocarpum, Qualea grandiflora, Miconia
fallax, Roupala montana e Ouratea hexasperma), as quais apresentam diferenças na
duração e intensidade da depressão, mesmo com as medidas sendo realizadas ao final do
período chuvoso. A espécie com comportamento mais restritivo foi O. hexasperma
(gênero que também está representado na vegetação aberta de Clusia por O. cuspidata),
a qual apresentou g
S
e A mínimos de 60 mmol H
2
O m
-2
s
-1
e 5 µmol CO
2
m
-2
s
-1
.
Rapanea umbellata, outra espécie do cerrado, também apresenta depressão do meio-dia
nos períodos de seca (atingindo g
S
de aproximadamente 100 mmol H
2
O m
-2
s
-1
), mas que
não se manifesta na época mais úmida (DE MATTOS, 1998). A ocorrência de um único
dia de chuva interrompendo uma estiagem prolongada já pode ser suficiente para
modificar o padrão de fechamento dos estômatos, como descrito para Miconia albicans
(DE MATTOS et al., 2002). De uma depressão do meio-dia bem definida, com g
S
mínimo de 50 mmol H
2
O m
-2
s
-1
, após um dia de chuva esta espécie passou a apresentar
uma maior abertura estomática, com g
S
entorno de 170 mmol H
2
O m
-2
s
-1
no período do
meio do dia.
Embora em menor número, estudos nos ecossistemas litorâneos de restinga já
evidenciaram, para algumas espécies, a ocorrência de restrições à assimilação do CO
2
em função do fechamento dos estômatos. Em estudo realizado também no PARNA da
Restinga de Jurubatiba, Andira legalis (leguminosa de porte arbóreo/arbustivo)
apresentou forte fechamento estomático, com g
S
de aproximadamente 30 mmol H
2
O m
-2
s
-1
no meio do dia (período de maior intensidade de radiação e temperatura) (GESSLER
et al., 2007). Curiosamente, durante este momento de pequena abertura dos estômatos
foi registrada a maior taxa fotossintética para esta espécie (de apenas 2,5 µmol CO
2
m
-2
s
-1
). Neste mesmo estudo, em Allagoptera arenaria (palmeira que ocupa áreas de areia
nua na vegetação aberta de Clusia) foram descritos g
S
de aproximadamente 50 mmol
H
2
O m
-2
s
-1
no período entre 10:00 e 14:00, embora A tenha atingido os maiores valores
neste mesmo momento (± 4 µmol m
-2
s
-1
). É interessante constatar que os autores
descrevem esta espécie como possuindo raízes profundas. Entretanto, mesmo com esta
81
característica que manteria o acesso à água do subsolo, A. arenaria apresentou forte
controle estomático da transpiração (GESSLER et al., 2007).
A depressão do meio-dia de P. icicariba no período seco (figura 4.7) teve
intensidade semelhante à das espécies de cerrado e restinga descritas acima. Seu g
S
mínimo de aproximadamente 45 mmol H
2
O m
-2
s
-1
poderia incluí-lo como uma espécie
que possui forte controle estomático da transpiração. A fotossíntese mínima de 3,5 µmol
CO
2
m
-2
s
-1
também se mostrou próxima as relatadas anteriormente, embora possa ser
considerada elevada quando comparada com plantas de clima mediterrâneo (que
enfrentariam períodos de seca mais intensos) (LLORENS et al., 2003; CHAVES et al.,
2002; FLEXAS et al., 2001). Como P. icicariba apresentou um aumento considerável
em g
S
e A durante o período chuvoso (médias no meio do dia de ± 100 mmol H
2
O m
-2
s
-1
e 8 µmol CO
2
m
-2
s
-1
, respectivamente), podemos concluir que esta espécie é sensível à
menor disponibilidade de água dos meses mais secos do ano, implicando em restrições
ao seu ganho de carbono.
B. sericea, ao contrário, mesmo com o padrão clássico de depressão do meio-dia
nos dois períodos avaliados, apresentou g
S
e A maiores que P. icicariba e as demais
espécies dos estudos referidos. Relembrando os valores já relatados anteriormente
(figuras 4.8 e 4.13), g
S
mínimo foi 85 mmol H
2
O m
-2
s
-1
no final da estação seca de
2006. Comparado-a com um experimento de influência do estresse hídrico na
fotossíntese, realizado com 6 espécies lenhosas do Mediterrâneo (GALMÉS et al.,
2007a), as taxas de A em setembro de 2006 estiveram próximas às encontradas para
plantas sob estresse hídrico brando (4 dias de ausência de rega). Já as medidas de P.
icicariba de setembro de 2006 foram mais semelhantes às relatadas para um estágio de
estresse hídrico moderado (8 dias de ausência de rega). Obviamente relevando as
particularidades das diferentes espécies, esta comparação novamente corrobora a idéia
de que a seca na restinga, embora não tão intensa como em outros ecossistemas, é
percebida de forma muito mais restritiva por P. icicariba que B. sericea.
Não foram observadas grandes variações na concentração de CO
2
nos espaços
intercelulares (C
i
) durante o curso diário de setembro, estando este parâmetro
praticamente constante ao longo do dia. Como alguns estudos sustentam que, quando
impedimentos bioquímicos ao metabolismo fotossintético ocorrem, uma de suas
conseqüências é o aumento em C
i
(LAWLOR, 2002; KAISER, 1987), podemos supor
que, nas duas espécies estudadas, as limitações à fotossíntese ocorreram principalmente
em função de uma maior resistência à difusão do CO
2
. Entretanto, levando em
82
consideração que foi realizada apenas uma medida pontual de C
i
ao longo do estudo (no
curso diário de setembro de 2006), além dos problemas de estimativas deste parâmetro
quando baseadas apenas nas trocas gasosas (ver SÁNCHEZ-RODRÍGUEZ et al., 1999),
tal conclusão continua a necessitar de uma averiguação mais aprofundada. Não deixa de
ser tentador relacionar tal suposição com resultados encontrados em plantas do
Mediterrâneo (GALMÉS et al., 2007a; FLEXAS et al., 2006), que sustentam que
limitações difusivas exercem maior influência em A nos primeiros momentos do
estresse hídrico, com os impactos bioquímicos ocorrendo com a manutenção das
condições desfavoráveis. Dessa forma, a capacidade fotossintética não seria afetada,
estando a planta prontamente apta a recuperar sua assimilação de carbono normal após
um período de aumento na disponibilidade de água. Aplicando tal idéia as plantas da
restinga, seria como imaginar que as taxas fotossintéticas avaliadas para o período de
seca poderiam ser rapidamente aumentadas após alguns dias de chuva (como já relatado
para o cerrado por DE MATTOS et al., 2002).
A ausência de diferenças claras entre os indivíduos de B. sericea nos dois locais
amostrados, em relação às trocas gasosas, foi um resultado bastante interessante. Outros
estudos já evidenciaram que a capacidade fotossintética pode variar entre indivíduos de
uma mesma espécie que ocupem habitats com diferentes disponibilidades de recursos.
Por exemplo, SCARANO et al. (2005b) demonstraram que o desempenho
ecofisiológico de espécies de Clusia (C. hilariana e C. fluminensis) estava relacionado
com um gradiente de umidade existente em diferentes ambientes da restinga. Ao
contrário, B. sericea na área de transição com a mata periodicamente inundada não
apresentou maiores A, g
S
ou E quando comparada com os indivíduos da vegetação
aberta (figura 4.9 e 4.10). Apesar de, a princípio, podermos assumir que a
disponibilidade de água e outros nutrientes minerais sejam maiores na primeira área, tal
diferença não foi refletida na fisiologia da folha. Conseqüentemente, diferenças no
ganho de carbono dos indivíduos nos diferentes locais (refletidas, por exemplo, na
maior taxa de produção foliar na área de mata; figura 4.4) devem estar relacionadas à
proporção de área fotossinteticamente ativa ou a duração do período favorável
(LARCHER, 2000). Como comparação, FLEXAS et al. (2001) relatam que diferenças
no balanço de carbono entre duas populações de Pistacia lentiscus L. estão relacionadas
ao regime pluviométrico de cada habitat, e não a diferentes capacidade fotossintéticas
no nível foliar.
83
O metabolismo fotossintético da folha nem sempre está relacionado com o
crescimento apresentado pelo vegetal (PEREIRA, 1995). Entretanto, nas duas espécies
estudadas, são fortes os indícios de que as maiores taxas de crescimento (acessadas
através da produção foliar) são acompanhadas de um aumento em A. O único período de
produção foliar significativa para P. icicariba ocorreu após as chuvas do verão, quando
a taxa fotossintética foi consistentemente maior que no período de seca. Já B. sericea,
que possuiu estimativas de A altas mesmo no período mais seco, apresentou produção
foliar contínua ao longo de todo o ano. Embora sem grandes diferenças no metabolismo
fotossintético foliar, os indivíduos de B. sericea nas proximidades com a mata
periodicamente inundada, em relação aos da vegetação aberta, apresentaram uma
produção foliar muito mais elevada. Tal fato pode ser explicado pela maior porte dos
indivíduos, que acabam por apresentar maior biomassa fotossinteticamente ativa
(observações no local).
É curioso, entretanto, supor que as maiores taxas fotossintéticas apresentadas por
B. sericea podem estar relacionadas justamente a produção de novas folhas durante todo
o ano, o que mantêm folhas com alta capacidade de ganho de carbono independente do
período analisado. Como o período de produção foliar em P. icicariba só ocorre na
estação chuvosa (resultado encontrado também por ROSADO, 2006), os indivíduos
desta espécie são constituídos, ao final da estação seca, basicamente por folhas antigas,
as quais apresentam menor capacidade fotossintética (ETHIER et al., 2006; PEREIRA,
1995). Para um esclarecimento desta hipótese, é necessária a realização de estudos
avaliando diferenças intra-específicas de A em função da idade foliar.
Por fim, é importante perceber a diferença entre taxas de crescimento (nesta
dissertação, obtidas através da dinâmica foliar) e incorporação de biomassa. Embora B.
sericea tenha apresentado uma produção foliar contínua ao longo do ano, de acordo
com o maior A desta espécie, não podemos assumir que seu ganho de biomassa por
indivíduo foi maior que o de P. icicariba. Uma estimativa da incorporação de biomassa
pode ser feita multiplicando o número de folhas produzidas nos ramos amostrados por
indivíduo ao longo do ano, a área média da folha em cada espécie e a massa de folha
por unidade de área (MFA). Embora não tenham sido apresentados nos resultados, os
dois primeiros componentes foram estimados neste estudo (para P. icicariba, 118,4
folíolos/indivíduo.ano e área média por folíolo de 0,0108 m
2
; para B. sericea, 104,8
folhas/indivíduo.ano e área foliar média de 0,0047 m
2
). Os valores de MFA foram
obtidos de ROSADO (2006) (121,6 g.m
-2
para P. icicariba e 173,5 g.m
-2
para B.
84
sericea). Com estes parâmetros, obtemos para P. icicariba (em relação aos 8 ramos
amostrados) uma estimativa de incorporação de biomassa de 155,5 g/ind.ano, enquanto
para B. sericea, 85,5 g/ind.ano. Dessa forma, podemos perceber que, mesmo
apresentando uma produção foliar contínua e maior A (inclusive nos períodos secos), B.
sericea parece não apresentar um maior ganho de biomassa ao longo do ano que P.
icicariba. Uma das possíveis explicações para isso poderia ser encontrada na área foliar
por indivíduo, pois esta está relacionada à superfície fotossinteticamente ativa do
vegetal (PEREIRA, 1995), que a princípio seria maior em P. icicariba. AERTS e VAN
DER PEIJL (1993) já discutem que uma das razões para a dominância de plantas
perenes de comportamento conservativo (assim como P. icicariba) em ambientes
improdutivos seria a sua capacidade, após períodos de tempos mais longos, de atingir
uma maior biomassa. Embora esta dissertação levante indícios em acordo com este
modelo, novos estudos devem ser feitos a fim de testar esta hipótese para as plantas da
restinga.
5.d) Fluorescência da clorofila a
Fotoinibição crônica e dinâmica
Por fotoinibição podemos entender como a redução, desencadeada pela própria
luz, na eficiência fotossintética de conversão da energia luminosa (LONG et al., 1994).
Tal redução está relacionada tanto a processos regulatórios nos mecanismos de
utilização da luz, como a danos ao aparato fotossintético dos fotossistemas. De maneira
geral, os primeiros são reversíveis dentro de minutos ou horas (por isso chamado de
fotoinibição dinâmica), estando envolvidos com vias alternativas de extinção da energia
de excitação captada pelos pigmentos fotossintéticos. Danos ao aparato fotossintético
estão relacionados principalmente com modificações ocorridas na proteína D1, as quais
são reparadas no intervalo de alguns dias (sendo denominada de fotoinibição crônica)
(OSMOND, 1994).
Alterações na eficiência máxima do PSII (Fv/Fm) são indicativas da ocorrência
de fotoinibição na folha (LONG et al., 1994). Valores de Fv/Fm de aproximadamente
0,80 a 0,83 são característicos de folhas que não apresentam sinais de fotoinibição
(BJÖRKMAN e DEMMIG, 1987 apud SCHREIBER et al., 1995). Quando são
encontradas quedas neste parâmetro em medidas realizadas após o decorrer da noite e
antes de amanhecer (o chamado Fv/Fm
AM
), podemos assumir a ocorrência de
85
fotoinibição crônica, envolvendo danos ao aparato fotossintético. É importante ressaltar
que, em alguns casos, a manutenção de queda no Fv/Fm
AM
pode ser relacionada com a
presença, mesmo durante a noite, de elevados níveis de zeaxantina, pigmentos
envolvidos na dissipação termal do excesso de energia de excitação (MAXWELL e
JOHNSON, 2000). Caso a queda de Fv/Fm aconteça durante o dia, diminuindo
gradativamente após um elevado Fv/Fm
AM
, podemos associá-la a utilização de vias
alternativas não-fotoquímicas na extinção da energia dos fotossistemas (ex., dissipação
termal via ciclo das xantofilas) (BAKER, 1993).
Decréscimos descritos em Fv/Fm
AM
, mesmo em situações de seca, não costumam
ser de grande intensidade. GALMÉS et al. (2007b), em experimento com 10 diferentes
espécies do Mediterrâneo (com diferentes formas de vida), relataram para 9 delas
quedas em Fv/Fm
AM
de até 0,75 após 13-17 dias de restrição hídrica. Tal resultado
indicou, para estas plantas que passam por períodos de seca durante o verão, um efeito
fotoinibitório mínimo do estresse hídrico. Apenas Pistacia lentiscus apresentou uma
redução intensa de Fv/Fm
AM
, chegando a 0,65 ao final do experimento. TEZARA et al.
(2005) também descrevem, para condições experimentais, uma pequena redução de
Fv/Fm
AM
em arbustos C3 de campos venezuelanos, após 28 dias sem acesso à água. Para
LAWLOR e CORNIC (2002), uma redução na eficiência quântica máxima do PSII só
ocorreria em situações de estresse hídrico muito severas (ex. quando o conteúdo relativo
de água do tecido estivesse abaixo de 50%). Também em alguns ecossistemas
brasileiros, mesmo durante períodos considerados restritivos para a vegetação, já foram
encontrados Fv/Fm
AM
próximos a 0,80, como para plantas do cerrado (FRANCO e
LÜTTGE, 2002; DE MATTOS, 1998) e da restinga (ROSADO, 2006). Entretanto,
apesar dos resultados descritos (alguns obtidos em experimentos controlados), em
muitas estimativas de Fv/Fm
AM
em condições de campo nem sempre são relatados
valores elevados, sugerindo a ocorrência de fotoinibição crônica em certas situações.
Por exemplo, em espécies do Mediterrâneo já foram encontrados valores menores que
0,70 durante o inverno e o verão, períodos de condições ambientais mais extremas
(LLORENS et al., 2003).
Curiosamente, P. icicariba e B. sericea apresentaram Fv/Fm
AM
sempre acima de
0,80, em todos os momentos amostrados, independente de se tratarem de períodos secos
ou chuvosos (figura 4.14). Dessa forma, podemos assumir que estas espécies não
sofreram danos ao aparato fotossintético, com eventuais diminuições da eficiência
fotoquímica máxima sendo reversíveis após a noite. Curiosamente, este parece não ser
86
um padrão encontrado na restinga, visto que em outras espécies já foram relatados
Fv/Fm
AM
menores que 0,75 como Andira legalis (GESSLER et al., 2005), Clusia
hilariana (GESSLER et al., 2007), Clusia fluminensis e Clusia parviflora (SCARANO
et al., 2005b) e Allagoptera arenaria (GESSLER et al., 2007). Ao contrário de outras
espécies, P. icicariba e B. sericea parecem conseguir manter o aparato fotossintético
íntegro ao longo de todo o ano, mesmo durante estiagens prolongadas.
Para estas duas espécies, um decréscimo em Fv/Fm durante o meio do dia foi
observado em todos os períodos (figura 4.14). Como os valores de Fv/Fm
AM
estiveram
sempre acima de 0,80, assumi que esta queda era reversível durante o período noturno.
O acompanhamento deste parâmetro ao longo de um dia corroborou esta hipótese
(figura 4.16 e 4.17). Esta diminuição reversível da eficiência fotoquímica pode ser
entendida como um mecanismo de fotoproteção, utilizando vias alternativas de extinção
da energia luminosa durante períodos de menor capacidade de assimilação de carbono
(BAKER, 1993). Declínios momentâneos de Fv/Fm acompanhando o fechamento dos
estômatos já foram descritos para outras espécies (DE MATTOS et al., 2002; DE
MATTOS, 1998). Possivelmente este mecanismo de fotoproteção em P. icicariba e B.
sericea envolve a dissipação termal de energia via ciclo das xantofilas (DEMMIG-
ADAMS E ADAMS, 1992; 1996), hipótese reforçada pelo aumento no conteúdo de
carotenóides nos períodos de menor oferta de água (quando a capacidade de assimilação
de carbono é menor) (figura 4.3). Para P. icicariba, a queda no conteúdo de clorofila
pode também funcionar como uma estratégia de fotoproteção, reduzindo a área de
captura de luz quando a capacidade de utilização desta energia já estiver muito reduzida
(BALAGUER et al., 2002). Os efeitos do veranico de março no conteúdo de clorofila
(figura 4.3) e a manutenção do Fv/Fm sem grandes variações (tanto antes do amanhecer
como ao meio-dia) fortalecem esta conclusão. A forte queda de Fv/Fm
MD
em abril para
ambas as espécies foi um resultado inesperado, mas que pode ser entendido como uma
resposta ao longo período de poucas chuvas que antecederam as medidas (tabela 4.1).
De qualquer maneira, a grande variação dos dados evidencia que os impactos não foram
iguais para todos os indivíduos da espécie, com a diminuição da média de Fv/Fm
MD
ocorrendo em função dos indivíduos mais afetados.
A ausência de diferenças em Fv/Fm entre os indivíduos de B. sericea das duas
áreas reforça a conclusão de grande semelhança em relação ao desempenho
fotossintético no nível foliar. Porém, em abril de 2007, B. sericea na área de transição
com a mata periodicamente inundada apresentou Fv/Fm
MD
consistentemente maior que
87
os indivíduos da vegetação aberta. Alguns estudos em plantas de restinga sugerem um
aumento na eficiência quântica máxima do PSII em função de um gradiente de umidade
(SCARANO et al., 2005b; 2001), embora tal resultado não possa ser aplicado para
todas as espécies (como mostrado para A. legalis por GESSLER et al., 2005). Para B.
sericea, portanto, a influência da disponibilidade de água no ambiente pode refletir em
Fv/Fm apenas nos períodos desfavoráveis mais prolongados.
Cursos diários de fluorescência
Os cursos diários de fluorescência reforçam novamente a conclusão de que, na
vegetação aberta de Clusia, o desempenho ecofisiológico de B. sericea é maior que o de
P. icicariba, principalmente nos períodos de seca. Na estiagem prolongada de março,
ΔF/Fm’ foi consistentemente maior na primeira espécie, o que resultou em um ETR
também maior. É importante destacar que não podemos assumir a priori que uma maior
eficiência na utilização fotoquímica da luz reflete uma maior taxa fotossintética, visto
que outros processos metabólicos podem atuar na manutenção do fluxo de elétrons (ex.
fotorrespiração) (MAXWELL e JOHNSON, 2000). Entretanto, as medidas de trocas
gasosas, realizadas concomitantemente com as de fluorescência em março de 2007,
reforçam que o maior ETR e ΔF/Fm’ de B. sericea estão relacionados com uma maior
capacidade de fixação de carbono desta espécie (observar figuras 4.16 e 4.17).
Curiosamente, em P. icicariba, a diminuição de A no meio do dia foi acompanhada de
um aumento em ETR, sugerindo que esta espécie utiliza vias metabólicas alternativas na
utilização da energia existente nos fotossistemas. Consegue-se, dessa forma, uma
importante forma de se evitar danos fotoquímicos ocorridos em função do excedente de
energia de excitação, algo importante para uma planta que é caracterizada por
apresentar pequenas taxas fotossintéticas (BJÖRKMANN e DEMMIG-ADAMS, 1995).
O ETR apresentado por P. icicariba em março pode ser considerado baixo
quando comparado com outros estudos, realizados em plantas sujeitas a limitações
hídricas (LLORENS et al., 2003; FRANCO E LÜTTGE, 2002; DE MATTOS et al.,
1997). Além da pequena capacidade fotossintética, este menor ETR reflete as condições
desfavoráveis as quais os indivíduos estavam submetidos naquele período. Em situações
de estresse hídrico, as taxas de ETR e ΔF/Fm’ se mostram muito mais sensíveis que as
de Fv/Fm
AM
, com as primeiras apresentando decréscimos nos momentos iniciais de
desenvolvimento do estresse (NAUMANN et al., 2007; GALMÉS et al., 2007b). Tal
88
fato explicaria os menores valores de ETR obtidos em março em relação a abril de 2007,
apesar da manutenção de Fv/Fm
AM
constante entre os períodos.
Curvas de resposta à luz
A performance fotossintética avaliada a partir das curvas de fluorescência
resultou em dados surpreendentes. A capacidade máxima de transporte de elétrons
(ETR
MÁX
) em B. sericea, que esteve entorno de 190 µmol elétrons m
-2
s
-1
, foi uma das
maiores já registradas para plantas de restinga ou de outros ecossistemas marginais do
complexo Atlântico (por exemplo, comparadas com resultados descritos por
SCARANO et al., 2001 e DUARTE et al., 2005). Apenas para plantas CAM, como C.
hilariana e C. fluminensis, foram registrados valores superiores de ETR
MÁX
(SCARANO
et al., 2005b). Curiosamente, para B. sericea não foram encontradas diferenças na
capacidade máxima de transporte de elétrons entre os dois habitats estudados, embora
tenha sido observada uma tendência de maior ETR
MÁX
nos indivíduos próximos à mata
periodicamente inundada. Tal resultado mostra que, ao contrário do observado para
outras plantas da restinga (SCARANO et al., 2005a), B. sericea não apresenta uma
melhor performance fotossintética (nível foliar) em função de um gradiente de recursos.
Tal conclusão é bastante robusta, visto que é sustentada também pelos dados de trocas
gasosas (relembrar discussão anterior). Assim como não foi encontrada variação
espacial, B. sericea também não apresentou variação temporal em ETR
MÁX
. Períodos
prolongados de seca podem ocasionar a diminuição de ETR
MÁX
, reduzindo o
desempenho ecofisiológico do vegetal (RASCHER et al., 2004). A ausência de variação
de ETR
MÁX
nos diferentes momentos amostrados serve como indício de que B. sericea
consegue suportar períodos de menor disponibilidade hídrica, minimizando impactos
em seu metabolismo.
P. icicariba, ao contrário, já se mostrou mais sensível ao veranico de março.
Esta espécie parece otimizar seu desempenho ecofisiológico em períodos mais
favoráveis, assim como havia sido relatado para os dados de trocas gasosas e produção
foliar. Deve ser também destacado que o ETR
MÁX
no período mais seco pode ser
considerado baixo quando comparado a outras espécies com menor dominância na
restinga, como Myrsine parvifolia (DUARTE et al., 2005) e Andira legalis (GESSLER
et al., 2005). O menor αΔF/Fm’ deste estudo, obtido em P. icicariba neste mesmo mês
de março, reforçam a conclusão de que esta espécie sofre mais intensamente os efeitos
da restrição hídrica.
89
Mesmo utilizando um método diferente na interpretação dos dados, as análises
feitas a partir de ajustes lineares no programa SMATR possibilitaram conclusões
semelhantes. Entretanto, este último método tem a vantagem de, a partir do próprio
ajuste, testar diferenças significativas entre os conjuntos de dados. Devido a
considerações metodológicas já explicadas nos resultados, apenas os ajustes de
αΔF/Fm’ x PAR foram considerados relevantes para discussão. Assim como αΔF/Fm’,
a inclinação da reta ajustada para os dados de P. icicariba em março, significativamente
menor que a dos dois outros meses, evidencia que esta espécie apresenta uma menor
capacidade de utilização da energia luminosa nos períodos secos. O intercepto no eixo
Y, mais negativo para esta espécie neste momento, mostra que realmente a eficiência
fotoquímica real da folha no início das medidas era menor quando comparada aos meses
subseqüentes.
B. sericea, ao contrário, possuiu um decaimento de ΔF/Fm’ com o aumento do
PAR constante para todos os meses (mesma inclinação da reta ajustada nos 3 diferentes
períodos). Este fato evidencia que o impacto provocado pelo aumento de PAR na
capacidade de utilização fotoquímica da energia luminosa, para esta espécie, não varia
de acordo com a disponibilidade de água. Para B. sericea, apenas a condição inicial de
ΔF/Fm’ foi menor em março, devido ao intercepto significativamente menor no eixo Y
neste mês. Diferenças entre os indivíduos da vegetação aberta com os próximos à mata
periodicamente inundada só foram percebidas em relação à condição inicial de
αΔF/Fm’ no veranico de março, com o maior valor sendo obtido na área com maior
disponibilidade de recursos.
5.e) Desempenho ecofisiológico
A abordagem utilizada para testar diferenças entre as espécies (ACP com
posterior teste de aleatorização entre os grupos de dados) é bastante interessante, pois
permite uma análise conjunta de um grande número de variáveis. Esta forma de análise,
embora ainda pouco utilizada atualmente (GALMÉS et al., 2007; ZUNZUNENGUI et
al., 2005), apresenta enorme potencial para futuros estudos ecofisiológicos.
Nos dados apresentados, podemos observar que tanto P. icicariba como B.
sericea respondem de forma muito semelhante ao período de estiagem. Na época de
menor pluviosidade, ambas as espécies apresentaram menor desempenho fotossintético
(figura 4.24). Em fevereiro, após o período de intensas chuvas, acompanhando a
90
melhora na condição hídrica da folha e o aumento no conteúdo de clorofila, P. icicariba
e B. sericea aumentaram significativamente sua capacidade de assimilação de carbono.
Não deixa de ser curioso perceber que, mesmo que as respostas sejam semelhantes ao
aumento na disponibilidade de água, B. sericea possuiu sempre um melhor desempenho
fotossintético. A segunda ACP, realizada a partir dos dados de fluorescência de março e
abril, corroborou esta expectativa. Nela também B. sericea apresentou uma melhor
capacidade de utilização fotoquímica da energia luminosa, indiretamente evidenciando a
capacidade de manter maiores taxas de transporte de elétrons. A ausência de diferenças
significativas apenas entre os dados de “B. sericea-mar/07” e “B. sericea-abr/07” é um
indício que, para esta espécie, o veranico de março não ocasionou profundas
modificações em seu metabolismo.
Formações abertas de restinga apresentam condições que potencialmente podem
restringir o crescimento e a sobrevivência de espécies vegetais (REINERT et al., 1997).
De acordo com a teoria C-S-R, devido à pequena disponibilidade de nutrientes no solo,
períodos prolongados de estiagem, altas temperaturas e intensidade de radiação neste
habitat, este deveria ser colonizado por espécies resistentes a estresses (estratégia S)
(GRIME, 1977). A dominância de espécies com estratégias conservativas na utilização
dos recursos seria o esperado para este ambiente, o que foi sustentado pelas
características ecofisiológicas descritas para P. icicariba. Entretanto, SCARANO et al.
(2005a), em uma série de estudos realizados nos ecossistemas marginais do complexo
Atlântico (incluindo as restingas), apresentaram resultados que mostram uma tendência
de relação entre a performance ecofisiológica de uma espécie e sua dominância na
comunidade. Os resultados discutidos nesta dissertação contradizem esta hipótese, já
que a espécie com melhor performance (B.sericea), especialmente nos períodos
desfavoráveis, apresenta um valor de importância na comunidade pequeno, quando
comparada com P. icicariba.
A ocorrência conjunta de espécies com características distintas pode ser
entendida a partir da definição de habitats C, S ou R. Como WILSON e LEE (1999)
discutem, os ambientes não podem ser considerados homogêneos, mas sim como
mosaicos de habitats. Por exemplo, em uma mesma região podem existir microhabitats
pouco produtivos e com condições desfavoráveis (habitat S) e microhabitats com maior
disponibilidade de recursos (habitat C). A forma de classificação de um determinado
ambiente, se como um habitat discreto ou como um mosaico de habitats, dependeria da
escala utilizada.
91
A vegetação aberta de Clusia é um bom exemplo de habitat em mosaico, com
ambientes variando da areia nua a moitas de vegetação (com diferentes tamanhos e
composição de espécies). Segundo o mecanismo de estrutura da comunidade proposto
por SCARANO et al. (2004), a vegetação estaria organizada em ilhas apresentando
diferentes estágios sucessionais. Aquelas em estágios menos avançados seriam
formadas pela palmeira Allagoptera arenaria ou pela bromélia Aechmea nudicaulis,
enquanto as mais avançadas seriam dominadas por indivíduos de Clusia hilariana, ou,
mais raramente, por arbustos C3. Neste modelo, Clusia hilariana exerce um papel
importante ao favorecer o estabelecimento de plantas de outras espécies, contribuindo
com grande parte do aporte de nutrientes no solo através da produção de serrapilheira
(DIAS e SCARANO, 2007). Podemos concluir, portanto, que ao longo deste gradiente
sucessional os habitats vão alternando entre um estado altamente restritivo (moitas
pequenas, com alta intensidade de radiação e baixa disponibilidade de nutrientes) para
um estado menos improdutivo (com moitas maiores, mais sombreadas e com maior
disponibilidade de recursos). Uma hipótese de trabalho interessante é que as
características ecofisiológicas das espécies determinam o momento de entrada delas
nessa dinâmica: as de estratégia mais conservativa ocorreriam desde as moitas em início
de processo sucessional; aquelas de maior desempenho ecofisiológico só poderiam se
estabelecer nas moitas em estágios mais avançados.
De fato, CORREIA (1998) encontrou grande quantidade de plântulas de P.
icicariba em uma área de vegetação aberta de Clusia, chegando a sugerir que esta
espécie poderia ser classificada como planta berçário. Os resultados apresentados nesta
dissertação corroboram a idéia de que P. icicariba apresenta características
ecofisiológicas que permitem a esta espécie ocupar as moitas em seu estágio inicial de
sucessão. A manutenção de um elevado desempenho fotossintético por B. sericea faz
com que esta espécie possua uma grande exigência por água e nutrientes, mesmo nos
momentos de menor disponibilidade de recursos. Dessa forma, o comportamento mais
conservativo de P. icicariba acaba por ser favorecido, enquanto a maior exigência por
recursos de B. sericea limita sua ocupação na vegetação aberta da restinga.
92
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
- O ambiente da restinga impõe limitações ao ganho de carbono nas espécies estudadas,
com intensidades que, aparentemente, variam ao longo do ano. A caracterização da
ocorrência da depressão do meio-dia, muito mais intensa na estação seca tanto para P.
icicariba, como para B. sericea, sustenta esta idéia.
- Ambas as espécies apresentaram diferentes formas de lidar com a variação na
disponibilidade de água. A manutenção de variações mínimas no Ψ
foliar
de P. icicariba
esteve relacionada a um forte controle estomático, o que implicou em taxas
fotossintéticas menores. Este comportamento mais conservativo está de acordo com o
esperado para espécies dominantes em ambientes improdutivos.
- B. sericea apresentou um melhor desempenho ecofisiológico, mantendo níveis
elevados no metabolismo fotossintético mesmo em períodos de menor disponibilidade
de água. Esta produtividade deve exigir uma maior demanda por água e nutrientes, o
que possivelmente contribui para limitar sua ocorrência na vegetação aberta de Clusia.
- Embora com maiores taxas de produção e recrutamento foliar, os indivíduos de B.
sericea na área de transição para a mata, quando comparados com os da vegetação
aberta, não apresentaram diferenças em relação ao metabolismo fotossintético no nível
foliar. A ausência de relação entre o crescimento e as medidas fisiológicas é um indício
de que a variação intra-específica deve ser explicada por um componente morfológico
(ex. índice de área foliar).
93
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AERTS, R. e VAN DER PEIJL, M.J.; 1993. “A simple model to explain the dominance
of low-productive perennials in nutrient-poor habitats”. Oikos 66 (1), pp. 144-147.
ANA (AGÊNCIA NACIONAL DE ÁGUAS); 2005. Relatório de Conjuntura dos
Recursos Hídricos. http://www.ana.gov.br/portalestudos/conjuntura/arquivos
ParaDowload/nivelPais/IsoietasDeTotaisAnuais.pdf (acesso em 06/05/2008).
ARAUJO, D.S.D.; SCARANO, F.R.; SÁ, C.F.C.; KURTZ, B.C.; ZALUAR, H.L.T.;
MONTEZUMA, R.C.M. e OLIVEIRA, R.C.; 1998. “Comunidades Vegetais do Parque
Nacional da Restinga de Jurubatiba”. Pp 39-62 em ESTEVES, F.A. (ed) Ecologia das
Lagoas Costeiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e do município de
Macaé. UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.
ARAUJO, D.S.D.; 2000. Análise florística e fitogeográfica das restingas do Estado do
Rio de Janeiro. Tese de D.Sc., PPGE, Dept. de Ecologia, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.
ARAUJO, D.S.D.; PEREIRA, M.C.A. e PIMENTEL, M.C.P.; 2004. “Flora e estrutura
de comunidades na Restinga de Jurubatiba - Síntese dos conhecimentos com enfoque
especial para formação aberta de Clusia.” Pp. 59-76 em ROCHA, C.F.D.; ESTEVES,
F.A. e SCARANO, F.R. (eds.). Pesquisas de longa duração na Restinga de Jurubatiba:
ecologia, história e conservação. Editora Rima, São Carlos, Brasil.
BAKER, N.R.; 1993. “Light-use efficiency and photoinhibition of photosynthesis in
plants under enviromental stress”. Pp. 221-236 em SMITH, J.A.C. & GRIFFITHS, H.
(eds) Water Deficits - plant responses from cell to community (1
a
edição). Bios
Scientific Publishers, Oxford, Inglaterra.
BALAGUER, L.; PUGNAIRE, F.I.; MARTINEZ-FERRI, E.; ARMAS, C.;
VALLADARES, F. e MANRIQUE, E.; 2002. "Ecophysiological significance of
chlorophyll loss and reduced photochemical efficiency under extreme aridity in Stipa
tenacissima L". Plant and Soil 240(2), pp. 343-352.
BEGON, M.; HARPER, J.L. e TOWNSEND, C.R.; 1996. Ecology (3ª edição).
Blackwell Science, Oxford, Inglaterra.
BERRY, J.A.; 1975. “Adaptation of photosynthetic processes to stress”. Science 188,
pp. 644-650.
BJÖRKMAN, O. e DEMMIG-ADAMS, B.; 1995. “Regulation of photosynthetic light
energy capture, conversion, and dissipation in leaves of higher plants”. Pp 17-47 em
SCHULZE, E.D. & CALDWELL, M.M. (eds) Ecophysiology of Photosynthesis (1
a
edição). Springer, Berlim, Alemanha.
BLOOM, A.J.; CHAPIN III, F.S. e MOONEY, H.A.; 1985. “Resource limitation in
plants – an economic analogy”. Annual Review of Ecology and Systematics 16, pp. 363-
392.
94
BRIONES, O.; MONTAÑA, C. e EZCURRA, E.; 1998. “Competition intensity as a
function of resource availability in a semiarid ecosystem”. Oecologia 116, pp. 365-372.
BUCCI, S.J.; GOLDSTEIN, G.; MEINZER, F.C.; FRANCO, A.C.; CAMPANELLO,
P. e SCHOLZ, F.G.; 2005. "Mechanisms contributing to seasonal homeostasis of
minimum leaf water potential and predawn disequilibrium between soil and plant water
potential in neotropical savanna trees". Trees-Structure and Function 19(3), pp. 296-
304.
CAVALIN, P.O. e DE MATTOS, E.A.; 2007. “Spatio-temporal variation of
photosynthetic pigments in the CAM tree Clusia hilariana Schlechtendal associated
with dry spells during the rainy season in southeastern Brazil”. Trees-Structure and
Function 21, pp. 671-675.
CHAVES, M.M.; PEREIRA, J.S.; MAROCO, J.; RODRIGUES, M.L.; RICARDO,
C.P.P.; OSORIO, M.L.; CARVALHO, I.; FARIA, T. e PINHEIRO, C.; 2002. “How
plants cope with water stress in the field. Photosynthesis and growth”. Annals of Botany
89, pp. 907-916.
CORNIC, G.; 2000. “Drouht stress inhibits photosynthesis by decreasing stomatal
aperture – not by affect ATP synthesis”. Trends in Plant Sciences 5, pp. 187-188.
DEMMIG-ADAMS, B. e ADAMS, W.W.; 1992. “Photoprotection and other responses
of plants to high light stress”. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular
Biology 43, pp. 599-626.
DEMMIG-ADAMS, B. e ADAMS, W.W. III; 1996. “The role of the xanthophyll cycle
carotenoids in the protection of photosynthesis”. Trends in Plant Science 1 (1), pp. 21-
26.
DEMMIG-ADAMS, B. e ADAMS, W.W. III; 2006. “Photoprotection in an ecological
context: the remarkable complexity of thermal energy dissipation”. New Phytologist 172
(1), pp. 11-21.
DIAS, A.T.C. e SCARANO, F.R.; 2007. “Clusia as nurse plant”. Pp. 55-71 em
LÜTTGE, U. (ed) Clusia: A Woody Neotropical Genus (Ecological Studies Vol. 194).
Springer, Berlim, Alemanha.
DUARTE, H.M.; GESSLER, A.; SCARANO, F.R.; FRANCO, A.C.; DE MATTOS,
E.A.; NAHM, M.; RENNENBERG, H.; RODRIGUES, P.J.F.P.; ZALUAR, H.L.T.;
LÜTTGE, U.; 2005. "Ecophysiology of six selected shrub species in different plant
communities at the periphery of the Atlantic Forest of SE-Brazil." Flora 200(5), pp.
456-476.
EMBRAPA; 2003. Banco de Dados Climáticos do Brasil.
http://www.bdclima.cnpm.embrapa.br/ (acesso em 06/05/2008).
ETHIER, G.J.; LIVINGSTON, N.J.; HARRISON, D.L.; BLACK, T.A. e MORAN, J.
A.; 2006. "Low stomatal and internal conductance to CO2 versus Rubisco deactivation
95
as determinants of the photosynthetic decline of ageing evergreen leaves". Plant Cell
and Environment 29(12), pp. 2168-2184.
FALSTER, D.S.; WARTON, D.I. e WRIGHT, I.J.; 2006. SMART: Standardised major
axis tests and routines, V 2.0. http://www.bio.mq.edu.au/ecology/SMATR/ (acesso em
08/03/2008).
FARQUHAR, G.D. e SHARKEY, T.D.; 1982. “Stomatal conductance and
photosynthesis”. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology 33,
pp. 317-345.
FLEXAS, J.; GULIAS, J.; JONASSON, S.; MEDRANO, H. e MUS, M.; 2001.
“Seasonal patterns and control of gas exchange in local populations of the
Mediterranean evergreen shrub Pistacia lentiscus L.”. Acta Oecologica 22 (1), pp. 33-
43.
FLEXAS, J.; BOTA, J.; GALMÉS, J.; MEDRANO, H. e RIBAS-CARBÓ, M.; 2006.
“Keeping a positive carbon balance under adverse conditions: responses of
photosynthesis and respiration to water stress”. Physiologia Plantarum 127, pp. 343-
352.
FRANCO, A.C. e LÜTTGE, U.; 2002. “Midday depression in savanna trees:
coordinated adjustments in photochemical efficiency, photorespiration, CO
2
assimilation and water use efficiency”. Oecologia 131 (3), pp. 356-365.
FRANCO, A.C.; BUSTAMANTE, M.; CALDAS, L.S.; GOLDSTEIN, G.; MEINZER,
F.C.; KOZOVITS, A.R.; RUNDEL, P. e CORADIN, V.T.R.; 2005. “Leaf functional
traits of Neotropical savanna trees in relation to seasonal water deficit”. Trees 19, pp.
326-335.
FOWLER, N.; 1986. “The role of competition in plant communities in arid and
semiarid regions”. Annual Review of Ecology and Systematics 17, pp. 89-110.
GALMÉS, J.; MEDRANO, H. e FLEXAS, J.; 2007a. "Photosynthetic limitations in
response to water stress and recovery in Mediterranean plants with different growth
forms". New Phytologist 175(1), pp. 81-93.
GALMÉS, J.; ABADIA, A.; CIFRE, J.; MEDRANO, H. e FLEXAS, J.; 2007b.
"Photoprotection processes under water stress and recovery in Mediterranean plants
with different growth forms and leaf habits". Physiologia Plantarum 130(4), pp. 495-
510.
GENTY, B.; BRIANTAIS, J.M. e BAKER, N.R.; 1989. "The relationship between the
quantum yield of photosynthetic electron-transport and quenching of chlorophyll
fluorescence." Biochimica Et Biophysica Acta 990 (1), pp. 87-92.
GESSLER, A.; DUARTE, H.M.; FRANCO, A.C.; LÜTTGE, U.; DE MATTOS, E.A.;
NAHM, M.; SCARANO, F.; ZALUAR, H.L.T. e RENNENBERG, H.; 2005.
“Ecophysiology of selected tree species in different plant communities at the periphery
96
of the Atlantic Forest of SE-Brazil II. Spatial and ontogenetic dynamics in Andira
legalis, a deciduous legume tree”. Trees-Structure and Function 19, pp. 510-522.
GESSLER, A.; NITSCHKE, R.; DE MATTOS, E.A.; ZALUAR, H.L.T.; SCARANO,
F.R.; RENNENBERG, H. e LÜTTGE, U.; 2008. "Comparison of the performance of
three different ecophysiological life forms in a sandy coastal restinga ecosystem of SE-
Brazil: a nodulated N2-fixing C3-shrub (Andira legalis (Vell.) Toledo), a CAM-shrub
(Clusia hilariana Schltdl.) and a tap root C3-hemicryptophyte (Allagoptera arenaria
(Gomes) O. Ktze.)." Trees-Structure and Function. 22, pp. 105-119.
GOLDBERG, D. e NOVOPLANSKY, A.; 1997. “On the relative importance of
competition in unproductive enviroments”. Journal of Ecology 85, pp. 409-418.
GRATANI, L.; PESOLI, P. e CRESCENTE, M.F.; 1998. “Relationship between
photosynthetic activity and chlorophyll content in an isolated Quercus ilex L. tree
during the year”. Photosynthetica 35 (3), pp. 445-451.
GRIFFITHS, H. e PARRY, M.A.J.; 2002. “Plant responses to water stress – Preface”.
Annals of Botany 89, pp. 801-802.
GRIME, J.P.; 1977. “Evidence for the existence of three primary strategies in plants and
its relevance to ecological and evolutionary theory”. The American Naturalist 111
(982), pp. 1169-1194.
GRIME, J. P.; 2007. "Plant strategy theories: a comment on Craine (2005)". Journal of
Ecology 95(2), pp. 227-230.
HENRIQUES, R.P.B.; ARAUJO, D.S.D. e HAY, J.D.; 1986. "Descrição e classificação
dos tipos de vegetação da restinga de Carapebus, Rio de Janeiro". Revista Brasileira de
Botânica 9, pp. 173-189.
HÖRTENSTEINER, S.; 1999. “Chlorophyll breakdown in higher plants and algae”.
Cellular and Molecular Life Sciences 56, pp. 330-347.
KAISER, W.M.; 1987. “Effects of water deficit on photosynthetic capacity”.
Physiologia Plantarum 71, pp. 142-149.
KITAJIMA, K. e HOGAN, K.P.; 2003. “Increases of chlorophyll a/b ratios during
acclimation of tropical woody seedlings to nitrogen limitation and high light”. Plant
Cell and Environment 26(6), pp. 857-865.
LAMBERS, H.; CHAPIN III, F.S. e PONS, T.L.; 1998. Plant Physiological Ecology (1
a
edição). Springer, Berlim, Alemanha.
LARCHER, W.; 2000. Ecofisiologia vegetal (2ª edição). Editora Rima, São Carlos,
Brasil.
LAWLOR, D.W. e CORNIC, G.; 2002. “Photosynthetic carbon assimilation and
associated metabolism in relation to water deficits in higher plants”. Plant, Cell and
Environment 25, pp. 275-294.
97
LAWLOR, D.W.; 2002. “Limitation to photosynthesis in water-stressed leaves: Stomata
vs. Metabolism and the role of ATP”. Annals of Botany 89, pp. 871-885.
LICHTENTHALER, H. K. e WELLBURN, A.R.; 1983. "Determinations of total
carotenoids and chlorophylls a and b of leaf extracts in different solvents". Biochemical
society transactions 11, pp. 591-592.
LICHTENTHALER, H. K.; 1992. “The Kautsky effect: 60 years of chlorophyll
fluorescence induction kinetics”. Photosynthetica 27 (1-2), pp. 45-55.
LLORENS, L., PEÑUELAS, J. e FILELLA, I.; 2003. “Diurnal and seasonal variations
in the photosynthetic performance and water relations of two co-occurring
Mediterranean shrubs, Erica multiflora and Globularia alypum”. Physiologia
Plantarum 118 (1), pp. 84-95.
LONG, S.P., HUMPHRIES, S. e FALKOWSKI, P.G.; 1994. “Photoinhibition of
photosynthesis in nature”. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular
Biology 45, pp. 633-662.
LÜTTGE, U. e SCARANO, F.R.; 2004. "Ecophysiology". Revista Brasileira de
Botânica 27(1), pp. 1-10.
MANLY, B.F.J.; 1994. Multivariate Statistical Methods – A primer. (2
a
edição),
Chapman & Hall, Londres, Inglaterra.
MATILE, P.; HÖRTENSTEINER, S. e THOMAS, H.; 1999. “Chlorophyll
degradation”. Annual Review of Plant Physiology and Plant Plant Molecular Biology
50, pp. 67-95.
DE MATTOS, E.A.; 1996. Ecofisiologia comparativa de espécies arbóreas de um
cerrado “sensu stricto” durante estação seca e chuvosa em São Carlos (SP): Trocas
gasosas, potencial hídrico, peso específico foliar e discriminação isotópica do carbono.
Tese de D.Sc., Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais,
Universidade de São Carlos, São Paulo, Brasil.
DE MATTOS, E.A.; GRAMS, T.E.E.; BALL, E.; FRANCO, A.C.; HAAG-KERWER,
A.; HERZOG, B.; SCARANO, F.R. e LÜTTGE, U.; 1997. “Diurnal patterns of
chlorophyll a fluorescence and stomatal conductance in species of two types of coastal
vegetation in southeastern Brazil”. Trees-Structure and Function 11, pp. 363-369.
DE MATTOS, E.A.; 1998. “Perspectives in comparative ecophysiology of some
Brazilian vegetation types: leaf CO
2
and H
2
O gas exchange, chlorophyll a fluorescence
and carbon isotope discrimination”. Oecologia Brasiliensis 4, pp. 01-22.
DE MATTOS, E.A.; LOBO, P.C. e JOLY, C.A.; 2002. “Overnight rainfall inducing
rapid changes in photosynthetic behaviour in a cerrado woody species during a dry spell
amidst the rainy season”. Australian Journal of Botany 50 (2), pp. 241-246.
98
DE MATTOS, E.A.; BRAZ, M.I.G.; CAVALIN, P.O.; ROSADO, B.H.P.; GOMES,
J.M.; MARTINS, L.S.T.; ARRUDA, R.C.O.; 2004. “Variação espacial e temporal em
parâmetros fisioecológicos de plantas.” Pp. 99-116 em ROCHA, C.F.D.; ESTEVES,
F.A. e SCARANO, F.R. (eds.). Pesquisas de longa duração na Restinga de Jurubatiba:
ecologia, história e conservação. Editora Rima, São Carlos, Brasil.
MAXWELL, K. e JOHNSON, N.G.; 2000. “Chlorophyll fluorescence – a practical
guide”. Journal of Experimental Botany 51 (345), pp. 659-668.
MEDRANO, H.; ESCALONA, J.M.; BOTA, J.; GULÍAS, J. e FLEXAS, J.; 2002.
“Regulation of photosynthesis of C3 plants in response to progressive drought: Stomatal
conductance as a reference parameter”. Annals of Botany 89, pp. 895-905.
NAIDU, C.V. e SWAMY, P.M.; 1995. “Seasonal variations in chlorophyll content and
its relationship with photosynthetic rate and biomass production in tropical deciduous
tree species”. Photosynthetica 31 (3), pp. 345-350.
NAUMANN, J.C.; YOUNG, D.R. e ANDERSON, J.E.; 2007. "Linking leaf chlorophyll
fluorescence properties to physiological responses for detection of salt and drought
stress in coastal plant species". Physiologia Plantarum 131(3), pp. 422-433.
OLIVEIRA, R.C.; 2000. Estrutura e componente arbóreo da mata periodicamente
inundada do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro, Brasil.
Dissertação de M.Sc., PPGE, Dept. de Ecologia, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.
OSMOND, C.B.; 1994. “What is photoinhibition? Some insights from comparisons of
shade and sun plants”. Pp 1-24 em Baker, N.R. e Bowyer, J.R. (edtrs) Photoinhibition
of photosynthesis from molecular mechanisms to the field. Bios Scientific Publishers,
Oxford, Inglaterra.
PARRY, M.A.J.; ANDRALOJC, P.J.; KHAN, S.; LEA, P.J. e KEYS, A.J.; 2002.
“Rubisco activity: effects of drought stress”. Annals of Botany 89, pp. 833-839.
PEREIRA, J. S. e CHAVES, M.M.; 1993. “Plant water deficits in Mediterranean
ecosystems”. Pp 237-251 em SMITH, J.A.C. & GRIFFITHS, H. (eds) Water Deficits -
plant responses from cell to community (1
a
edição). Bios Scientific Publishers, Oxford,
Inglaterra.
PEREIRA, J. S.; 1995. “Gas exchange and growth”. Pp 147-181 em SCHULZE, E.D. &
CALDWELL, M.M. (eds) Ecophysiology of Photosynthesis (1
a
edição). Springer,
Berlim, Alemanha.
PIERCE, S.; VIANELLI, A. e CERABOLINI, B.; 2005. “From ancient genes to
modern communities: the cellular stress response and the evolution of plant strategies”.
Functional Ecology 19, pp. 763-776.
PILLAR, V.D.P.; 2006. “MULTIV - Multivariate Exploratory Analysis, Randomization
Testing and Bootstrap Resampling – User’s Guide v. 2.4”, Porto Alegre, Universidade
Federal do Rio Grande do Sul, Brasil.
99
RASCHER, U.; BOBICH, E.G.; LIN, G.H.; WALTER, A.; MORRIS, T.; NAUMANN,
M.; NICHOL, C. J.; PIERCE, D.; BIL, K.; KUDEYAROV, V. e BERRY, J.A.; 2004.
"Functional diversity of photosynthesis during drought in a model tropical rainforest -
the contributions of leaf area, photosynthetic electron transport and stomatal
conductance to reduction in net ecosystem carbon exchange". Plant Cell and
Environment 27(10), pp. 1239-1256.
REINERT, F.; ROBERTS, A.; WILSON, J.M.; DE RIBAS, L.; CARDINOT, G.;
GRIFFITHS, H.; 1997. “Gradation in nutrient composition and photosynthetic
pathways across the restinga vegetation of Brazil”. Botanica Acta 110, pp. 135-142.
ROSADO, B.H.P.; 2006. A importância da inclusão de diferentes dimensões de
variação de características morfo-fisiológicas e de crescimento para o entendimento
dos padrões de abundância de espécies da restinga. Dissertação de M.Sc., PPGE, Dept.
de Ecologia, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.
SÁNCHEZ-RODRIGUEZ, J., PEREZ, P. e MARTÍNEZ-CARRASCO, R.; 1999.
“Photosynthesis, carbohydrate levels and chlorophyll fluorescence-estimated
intercellular CO2 in water-stressed Casuarina equisetifolia Forst. & Forst”. Plant Cell
and Environment 22 (7), pp. 867-873.
SANDMANN, G. e SCHEER, H.; 1998. “Chloroplast pigments: chlorophylls and
carotenoids”. Pp 44-57 em RAGHAVENDRA, A.S. (ed) Photosynthesis: A
comprehensive treatise. Cambridge University Press, Cambridge, Inglaterra.
SANTOS, F.A.M.; 2000. “Growth and leaf demography of two Cecropia species”.
Revista Brasileira de Botânica 23 (2), pp. 133-141.
SCARANO, F.R.; DUARTE, H.M.; RIBEIRO, K.T.; RODRIGUES, P.J.F.P.;
BARCELLOS, E.M.B.; FRANCO, A.C.; BRULFERT, J.; DELÉENS, e.; LÜTTGE, U.;
2001. "Four sites with contrasting environmental stress in southeastern Brazil: relations
of species, life form diversity, and geographic distribution to ecophysiological
parameters". Botanical Journal of the Linnean Society 136(4): 345-364.
SCARANO, F.R.; 2002. "Structure, function and floristic relationships of plant
communities in stressful habitats marginal to the Brazilian Atlantic rainforest". Annals
of Botany 90(4), pp. 517-524.
SCARANO, F.R.; CIRNE, P.; NASCIMENTO, M.T.; SAMPAIO, M.C.; VILLELA,
D.M.; WENDT, T. e ZALUAR, H.L.T.; 2004. “Ecologia Vegetal: integrando
ecossistema, comunidades, populações e organismos.” Pp. 77-97 em ROCHA, C.F.D.;
ESTEVES, F.A. e SCARANO, F.R. (eds.). Pesquisas de longa duração na Restinga de
Jurubatiba: ecologia, história e conservação. Editora Rima, São Carlos, Brasil.
SCARANO, F.R.; DUARTE, H.M.; FRANCO, A.C.; GESSLER, A.; DE MATTOS,
E.A.; RENNENBERG, H. e LÜTTGE, U.; 2005a. "Physiological synecology of tree
species in relation to geographic distribution and ecophysiological parameters at the
Atlantic forest periphery in Brazil: an overview". Trees-Structure and Function 19(5),
pp. 493-496.
100
SCARANO, F.R.; DUARTE, H.M.; FRANCO, A.C.; GESSLER, A.; DE MATTOS,
E.A.; NAHM, M.; RENNENBERG, H.; ZALUAR, H.L.T. e LÜTTGE, U.; 2005b.
“Ecophysiology of selected tree species in different plant communities at the periphery
of tha Atlantic Forest of SE Brazil I. Performance of three different species of Clusia in
an array of plant communities”. Trees-Structure and Function 19(5), pp. 497-509.
SCHREIBER, U.; BILGER, W. e NEUBAUER, C.; 1995. “Chrolophyll fluorescence as
a nonintrusive indicator for rapid assessment of in vivo photosynthesis”. Pp 49-70 em
SCHULZE, E.D. & CALDWELL, M.M. (eds) Ecophysiology of Photosynthesis (1
a
edição). Springer, Berlim, Alemanha.
SCHULZE, E.D.; BECK, E. e MÜLLER-HOHENSTEIN, K.; 2002. Plant Ecology (1
a
edição). Springer, Berlim, Alemanha.
SMITH, J.A.C. e GRIFFITHS, H.; 1993. Water Deficits: plant responses from cell to
community (1
a
edição). Bios Scientific Publishers, Oxford, Inglaterra.
TARDIEU, F. e SIMONNEAU, T.; 1998. "Variability among species of stomatal
control under fluctuating soil water status and evaporative demand: modelling isohydric
and anisohydric behaviours". Journal of Experimental Botany 49, pp. 419-432.
TEZARA, W.; MITCHELL, V.J.; DRISCOLL, S.D. e LAWLOR, D.W., 1999. “Water
stress inhibits plant photosynthesis by decreasing coupling factor and ATP”. Nature
401, pp. 914-917.
TEZARA, W.; MARIN, O.; RENGIFO, E.; MARTINEZ, D. e HERRERA, A.; 2005.
"Photosynthesis and photoinhibition in two xerophytic shrubs during drought".
Photosynthetica 43(1), pp. 37-45.
THOMPSON, K. e GRIME, J.P.; 1988. “Competition reconsidered – a reply to
Tilman”. Functional Ecology 2 (1):114-116.
TILMAN, D.; 1982. Resource Competition and Community Structure (1
a
edição).
Princeton University Press, Princeton, EUA.
VALENTIN, J.L.; 2000. Ecologia Numérica (1
a
edição). Editora Interciência, Rio de
Janeiro, Brasil.
WARTON, D.I.; WRIGHT, I.J.; FALSTER, D.S. e WESTOBY, M.; 2006. “Bivariate
line-fitting methods for allometry”. Biological Reviews 81, pp. 259-291.
WERNER, C.; CORREIA, O. e BEYSCHLAG, W.; 1999. “Two different strategies of
Mediterranean macchia plants to avoid photoinhibitory damage by excessive radiation
levels during summer drought”. Acta Oecologica-International Journal of Ecology 20
(1), pp. 15-23.
WILSON, J.B. e LEE, W.G.; 2000. "C-S-R triangle theory: community-level
predictions, tests, evaluation of criticisms, and relation to other theories." Oikos 91(1),
pp. 77-96.
101
ZALUAR, H.L.T.; 1997. Espécies focais e a formação de moitas na restinga aberta de
Clusia. Dissertação de M.Sc., PPGE, Dept. de Ecologia, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil.
ZUNZUNEGUI, M.; BARRADAS, M.C.D.; AIN-LHOUT, F.; CLAVIJO, A. e NOVO,
F.G.; 2005. "To live or to survive in Donana dunes: Adaptive responses of woody
species under a Mediterranean climate". Plant and Soil 273(1-2), pp. 77-89.
102
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
