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BIOLOGIA E TABELA DE VIDA DE Orius
insidiosus (SAY, 1832) (HEMIPTERA:
ANTHOCORIDAE) E DE Frankliniella
occidentalis (PERGANDE, 1895)
(THYSANOPTERA: THRIPIDAE) EM
TEMPERATURAS ALTERNANTES
ALEXA GABRIELA SANTANA
2009
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ALEXA GABRIELA SANTANA
BIOLOGIA E TABELA DE VIDA DE Orius insidiosus (SAY, 1832)
(HEMIPTERA: ANTHOCORIDAE) E DE Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) (THYSANOPTERA: THRIPIDAE) EM
TEMPERATURAS ALTERNANTES
Tese apresentada à Universidade Federal de Lavras,
como parte das exigências do curso de Doutorado
em Agronomia/Entomologia, área de concentração
em Entomologia Agrícola, para a obtenção do título
de “Doutor”.
Orientadora
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
2009
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Ficha Catalográfica Preparada pela Divisão de Processos Técnicos
da
Biblioteca Central da UFLA
SANTANA, Alexa Gabriela.
Biologia e tabela de vida de Orius insidiosus (Say, 1832)
(Hemiptera: Anthocoridae) e de Frankliniella occidentalis
(Pergande, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) em temperaturas
alternantes / Alexa Gabriela Santana. – Lavras : UFLA, 2009.
119 p. : il.
Tese (Doutorado) – Universidade Federal de Lavras, 2009.
Orientador: Vanda Helena Paes Bueno.
Bibliografia.
1. Parâmetros biológicos. 2. Temperaturas alternantes. 3.
Predador. 4. Presa. I. Universidade Federal de Lavras. II. Título.
CDD – 632.96
ALEXA GABRIELA SANTANA
BIOLOGIA E TABELA DE VIDA DE Orius insidiosus (SAY, 1832)
(HEMIPTERA: ANTHOCORIDAE) E DE Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) (THYSANOPTERA: THRIPIDAE) EM
TEMPERATURAS ALTERNANTES
Tese apresentada à Universidade Federal de Lavras,
como parte das exigências do curso de Doutorado
em Agronomia/Entomologia, área de concentração
em Entomologia Agrícola, para a obtenção do título
de “Doutor”.
APROVADA, em 22 de maio de 2009.
Dra. Alessandra de Carvalho Silva UNINCOR
Dra. Lívia Mendes de Carvalho EPAMIG
Dr. Geraldo Andrade Carvalho UFLA
Dra. Simone Martins Mendes EMBRAPA
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno
UFLA
(Orientadora)
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
DEDICO E OFEREÇO
Aos meus pais, Dudu e Cida, à minha irmã, Paloma, pelo incentivo, carinho e
apoio em todas as fases de minha vida.
AGRADECIMENTOS
A Deus pela vida e suas bênçãos.
À Universidade Federal de Lavras, em especial ao Departamento de
Entomologia, pela oportunidade de completar minha formação.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), pela bolsa de estudos.
À Dra. Vanda Helena Paes Bueno, pelos grandes conhecimentos
transmitidos e orientação durante esses anos.
À Dra. Alessandra de Carvalho Silva, pela grande ajuda ao longo desses
anos e, principalmente, pelo carinho e amizade.
À Dra. Simone Martins Mendes, pela disponibilidade e ajuda para
finalização deste trabalho.
À Dra. Lívia Mendes Carvalho pela ajuda fornecida e sugestões para a
melhoria deste estudo.
Ao Dr. Geraldo Andrade Carvalho pela grande ajuda e amizade durante
esses anos.
Dr. Luiz Cláudio Paterno Silveira pelo grande auxílio e identifição do
material.
A todos os professores do Departamento de Entomologia, pelos
ensinamentos e pelas palavras de incentivo.
Aos funcionários do Departamento de Entomologia, Elaine, Eliana,
Lisiane, Júlio, Irene e Marli. Em especial ao Fábio, pelo carinho, amizade e
disponibilidade de ajudar sempre e à Nazaré pela amizade e convivência.
Aos amigos de laboratório, Bruno, Diego, Juraci, Lívia. Aos estagiários,
Ana Maria, Adriana e Flávio pela ajuda.
Aos grandes amigos que conquistei Andréa, Alexandre, Fabrícia, Lucas,
Marcelo, Marçal, Ricardo, Rosane, Ronelza, Rodrigo, Sabrina, Tathiana,
Vanessa, Vanesca, Thais, Luciene, Verônica e Anderson. Em especial, à Lia e
Melissa pelo carinho, amizade e, principalmente, pela disponibilidade e ajuda
nos momentos difíceis.
À Rose e família pela grande amizade, convivência e ajuda. Pessoas que
são especiais para mim, meu respeito e carinho.
À Débora, minha companheira de república, que compartilhou das
alegrias e tristezas, sempre com sorriso e calma, quando necessários, muito
obrigada por estar sempre ao meu lado.
Aos amigos da república Dr. Cana pelos momentos de descontração e
amizade.
A todos que contribuíram para a realização deste trabalho e,
principalmente, para a minha formação como pessoa.
“O futuro tem muitos nomes. Para os fracos é o inalcançável. Para os temerosos,
o desconhecido. Para os valentes é a oportunidade”.
(Victor Hugo)
SUMÁRIO
RESUMO ............................................................................................................... i
ABSTRACT .......................................................................................................... i
1 INTRODUÇAO GERAL ................................................................................... 1
2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................... 3
CAPÍTULO 1 - Efeito de temperaturas alternantes na fase imatura do
predador Orius insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) .................. 5
1 RESUMO ........................................................................................................... 6
2 ABSTRACT ...................................................................................................... 7
3 INTRODUÇÃO ................................................................................................. 8
4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 10
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas ..... 10
4.2 Desenvolvimento e sobrevivência de O. insidiosus ...................................... 10
4.3 Análise dos dados ......................................................................................... 11
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 13
5.1 Duração dos ínstares de O. insidiosus ........................................................... 13
5.2 Desenvolvimento de O. insidiosus ................................................................ 18
5.3 Sobrevivência dos diferentes ínstares e da fase ninfal de O. insidiosus ....... 19
5.4 Exigências térmicas de O. insidiosus ............................................................ 24
5.5 Razão sexual de O. insidiosus ....................................................................... 27
6 CONCLUSÕES ............................................................................................... 29
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................. 30
CAPÍTULO 2 - Reprodução e longevidade de Orius insidiosus (SAY,
1832) (Hemiptera: Anthocoridae) em temperaturas alternantes....... .................33
1 RESUMO ......................................................................................................... 34
2 ABSTRACT .................................................................................................... 35
3 INTRODUÇÃO ............................................................................................... 36
4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 38
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas ..... 38
4.2 Obtenção de adultos de O. insidiosus ........................................................... 38
4.3 Reprodução e longevidade de O. insidiosus ................................................. 39
4.4 Análise dos dados ......................................................................................... 40
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 41
5.1 Reprodução de O. insidiosus ........................................................................ 41
5.2 Período embrionário de O. insidiosus ........................................................... 49
5.3 Longevidade de O. insidiosus ....................................................................... 50
6 CONCLUSÕES ............................................................................................... 53
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................. 54
CAPÍTULO 3- Biologia de Frankliniella occidentalis(PERGANDE, 1895)
(Thysanoptera: Thripidae) em temperaturas alternantes .................................... 57
1 RESUMO ......................................................................................................... 58
2 ABSTRACT .................................................................................................... 59
3 INTRODUÇÃO ............................................................................................... 60
4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 62
4.1 Obtenção de F. occidentalis .......................................................................... 62
4.2 Criação de F. occidentalis ............................................................................ 62
4.3 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas ..... 63
4.4 Desenvolvimento e sobrevivência de F. occidentalis ................................... 63
4.5 Exigências térmicas ...................................................................................... 64
4.6 Reprodução e longevidade de F. occidentalis .............................................. 65
4.7 Análise dos dados ......................................................................................... 65
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 67
5.1 Desenvolvimento de F. occidentalis ............................................................. 67
5.2 Sobrevivência dos diferentes estágios de F. occidentalis ............................. 71
5.3 Exigências térmicas de F. occidentalis ......................................................... 73
5.4 Reprodução de F. occidentalis ...................................................................... 77
5.5 Longevidade de F. occidentalis .................................................................... 79
6 CONCLUSÕES ............................................................................................... 81
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................. 82
CAPÍTULO 4 - Tabela de vida de fertilidade do tripes Frankliniella
occidentalis(PERGANDE, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) e do predador
Orius insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) ................................ 86
1 RESUMO ......................................................................................................... 87
2 ABSTRACT .................................................................................................... 88
3 INTRODUÇÃO ............................................................................................... 89
4 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 91
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas ..... 91
4.2 Obtenção de adultos de F. occidentalis ........................................................ 91
4.3 Tabela de vida de fertilidade de F. occidentalis ........................................... 92
4.4 Obtenção de adultos de O. insidiosus ........................................................... 92
4.5 Tabela de vida de fertilidade de O. insidiosus .............................................. 93
4.6 Análise dos dados ......................................................................................... 94
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 95
5.1 Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F. occidentalis . 95
5.2 Tabela de vida de fertilidade de Frankliniella occidentalis .......................... 99
5.3 Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de O. insidiosus . 102
5.4 Tabela de vida de fertilidade de O. insidiosus ............................................ 107
6 CONCLUSÕES ............................................................................................. 113
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................... 114
i
RESUMO
SANTANA, Alexa Gabriela. Biologia e Tabela de vida de Orius insidiosus
(SAY, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) e de Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) em temperaturas
alternantes. 2009. 118 p. Tese (Doutorado em Entomologia) - Universidade
Federal de Lavras, Lavras, MG.
*
As flutuações de temperaturas entre aquelas diurnas e noturnas,
principalmente, em casas de vegetação, podem influenciar parâmetros biológicos
de pragas e inimigos naturais e, assim, o sucesso do controle biológico.
Realizou-se este trabalho com os objetivos de examinar os efeitos de diferentes
combinações de temperatura, com alternância entre diurnas e noturnas (21/11°C,
24/18°C, 27/21°C e 30/26±1°C), no desenvolvimento, sobrevivência,
reprodução e longevidade do predador Orius insidiosus (Say, 1832). Também
determinar os requerimentos termais e a tabela de vida de fertilidade do predador
e da presa Frankliniella occidentalis (Pergande, 1895), além de avaliar o efeito
dessas temperaturas na biologia de F. occidentalis. O tempo de desenvolvimento
de O. insidiosus foi maior quanto menor a temperatura flutuante a que foi
exposto e maior o intervalo entre a diurna e noturna. O maior índice de
sobrevivência ninfal foi obtido nas temperaturas mais altas. A temperatura base
da fase ninfal de O. insidiosus foi de 12,4°C e a constante térmica de 155 GD.
Não houve diferença significativa na razão sexual de O. insidiosus quando esse
predador foi mantido sob as diferentes combinações de temperaturas. Os
maiores períodos de pré-oviposição e oviposição foram observados a 21/11°C e
os menores a 30/26°C. A maior fecundidade diária do predador foi verificada
nas temperaturas mais altas. Foi observada, entretanto, uma diminuição gradual
e significativa na longevidade de O. insidiosus quando as temperaturas diurnas e
noturnas foram mais altas. Para F. occidentalis foi verificado que, na
temperatura mais baixa (21/11°C), houve um prolongamento dos períodos pré-
reprodutivo, reprodutivo e da longevidade, enquanto a 30/26°C foi constatado o
maior número de ninfas/fêmea. A taxa intrínseca de aumento (r
m
) do predador O.
insidiosus foi maior que a da presa F. occidentalis entre as combinações de
temperaturas alternantes mais altas. Pelos resultados obtidos são demonstrados
que os parâmetros biológicos de O. insidiosus e de F. occidentalis foram
influenciados pelas combinações de temperaturas alternantes testadas. O
predador O. insidiosus apresenta potencial como agente de controle biológico do
tripes F. occidentalis considerando os parâmetros de crescimento.
*
Comitê Orientador: Dra. Vanda Helena Paes Bueno - UFLA (Orientadora) e Dra.
Alessandra de Carvalho Silva - UNINCOR (Co-orientadora).
ii
ABSTRACT
SANTANA, Alexa Gabriela. Biology and life table of Orius insidiosus (SAY,
1832) (Hemiptera: Anthocoridae) and of Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) in alternating
temperatures. 2009. 118p. Thesis (Doctorate in Entomology) – Federal
University of Lavras, Lavras, MG
*
.
The temperature fluctuations between those diurnal and nocturnal,
mainly in greenhouses, can influence biological parameters of pests and natural
enemies and thus the success of biological control. This work aimed to evaluate
the effects of different combinations temperature, with alternation between
diurnal and nocturnal (21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26±1°C), on the
developmental time, survival and longevity of the predator Orius insidiosus
(Say, 1832). Also determine the thermal requirements and the fertility life table
of the predatory bug and prey Frankliniella occidentalis (Pergande, 1895), and
the effect of those temperatures on the biology of F. occidentalis. The
developmental time of O. insidiosus was higher as the temperatures were
decreasing and increasing the interval between diurnal and nocturnal ones. Te
highest rate of nymphal survival was found in the highest temperatures. The
base temperature of the nymphal phase of O. insidiosus was 12.4°C and the
thermal constant 155 GD. There were no significant differences in the sex ratio
of O. insidiosus when this predator was kept under different temperature
combinations. The longest periods of pre-oviposition and oviposition were found
at 21/11°C and the shortest ones at 30/26°C. The greatest daily fecundities of the
predator were verified at the highest temperatures. Nevertheless, a gradual and
significant decrease in the longevity of the adults of O. insidiosus was found
when the diurnal and nocturnal temperatures were highest. At the lowest
temperature (21/11°C), there was a lengthening of the pre-reproductive,
reproductive periods and of longevity of F. occidentalis, while at 30/26°C, the
greatest number of nymphs/females was found. The intrinsic rate of increase (r
m
)
of the predator O. insidiosus was greater than that of the prey F. occidentalis
among the combinations of higher alternating temperatures. The results
demonstrate that the biological parameters of O. insidiosus and of F.
occidentalis were influenced by the combinations of alternating temperatures.
The predatory bug O. insidiosus present potential as biological control agent of
F. occidentalis considering the growing parameters.
*
Guidance Committee: Dra. Vanda Helena Paes Bueno- UFLA (Adviser) and Dra.
Alessandra de Carvalho Silva - UNINCOR (Co-Adviser).
1
1 INTRODUÇAO GERAL
O tripes F. occidentalis são insetos fitófagos que causam grandes
problemas, principalmente, em hortaliças e plantas ornamentais em cultivo
protegido, tanto por meio de danos diretos nas plantas como pela transmissão de
vírus, sendo o seu controle dificultado em virtude da alta capacidade reprodutiva
(TOMMASINI & MAINI, 1992; ANANTHAKRISHNAN, 1993; MONTEIRO
et al., 2001).
Predadores generalistas do gênero Orius são distribuídos
geograficamente em diversas partes do mundo, com presença em vários
agroecossistemas e causam impacto relevante sobre populações de tripes
(RUBERSON et al., 2001). Orius insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera:
Anthocoridae), uma espécie neártica, comum no Brasil, é encontrado tanto em
sistemas manejados como naturais e usado como agente no controle biológico,
principalmente, do tripes Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895)
(BUENO, 2003), e seu controle biológico aumentativo utilizado extensivamente
em casas de vegetação com grande sucesso na Europa, Ásia e América do Norte
(LENTEREN, 2006).
Os parâmetros biológicos dos insetos são influenciados por uma ampla
gama de fatores bióticos e abióticos que podem afetar as suas populações. A
temperatura é o principal fator abiótico (DENTE & WALTON, 1997) a qual
afeta não somente os artrópodes-pragas como também os seus inimigos naturais,
delimitando a sua sobrevivência e reprodução (HALLMAN & DENLINGER,
1998).
Considerando-se ambientes protegidos, tanto os inimigos naturais como
as pragas são expostos e reagem de formas diferentes, dependendo das
condições climáticas e do tipo de cultura, quanto aos diferentes aspectos de sua
biologia (JACKOBSEN et al., 2005). Em regiões tropicais e subtropicais, as
2
flutuações e/ou variações de temperatura são mais freqüentes (BUENO, 2005),
significando que o inseto é submetido a uma temperatura diurna e a uma outra
noturna. Segundo Lindquist (1998), o normal é ter temperaturas diurnas mais
quentes em relação às temperaturas noturnas.
Deste modo, as pragas e inimigos naturais sobrevivem e se reproduzem
ao longo de uma ampla faixa de temperatura, mas eles o fazem somente com
níveis variáveis de sucesso em diferentes temperaturas (HALLMAN &
DENLINGER, 1998). Assim, o conhecimento do ciclo de vida e da influência da
temperatura no desenvolvimento e na reprodução desses artrópodes é
fundamental para estimativas do sucesso de programas de controle biológico
(ROY et al., 2002). Para compreender melhor a distribuição e abundância dos
mesmos, um método comumente utilizado é a determinação de Tabelas de vida
de fertilidade, que podem servir de base para a adaptação de medidas
compatíveis para o controle das pragas (TOWNSEND et al., 2006). Em
laboratório, a taxa intrínseca de aumento (r
m
) de uma população pode ser
determinada sob várias condições como em relação à qualidade do alimento,
temperatura, umidade e fotoperíodo (BOSCH, 1982).
Estudos visando à compreensão da relação existente entre as variações
de temperatura e os parâmetros biológicos dos inimigos naturais e das pragas são
essenciais para avaliar suas dinâmicas populacionais e a consequente interação
praga e inimigo natural, importante em termos da aplicação do controle
biológico.
Neste trabalho objetivou-se avaliar a influência de temperaturas
alternantes, com combinação entre diurna e noturna, na biologia do predador O.
insidiosus e da presa F. occidentalis, bem como determinar a Tabela de vida
desses insetos visando à implementação de programas de controle biológico em
sistemas de cultivos protegidos.
3
2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ANANTHAKRISHNAN, T. N. Bionomics of thrips. Annual Review
Entomology, Stanford, v. 38, p. 71-92, 1993.
BOSCH, R. van den. An introduction to bilogical control. In: ______. Life table
analysis in population ecology. Albany: Plenun, 1982. p. 95-115.
BUENO, V. H. P. Desenvolvimento e multiplicação de percevejos predadores
do gênero Orius Wolff. In: ______. Controle biológico de pragas: produção
massal e controle de qualidade. Lavras: UFLA, 2003. p. 68-90, 196 p.
BUENO, V. H. P. Controle biológico de tripes: pragas sérias em cultivo
protegido. Informe Agropecuário, Belo Horizonte, v. 26, n. 225, p. 31-39,
2005.
DENT, D. R.; WALTON, M. P. Methods in ecological e agricultural
entomology. In: ______. Quantifying insect populations: estimates and
parameters. Wallingford: CAB Internacional, 1997. p. 57-107.
JAKOBSEN, L.; BROGAAD, M.; KORNER, O.; ENKEGAARD, A.;
AASLYNG, J. M. The influence of a dynamic climate on pests, diseases and
beneficial organisms: recent reasearch. Bulletin of Internacional Organization
for Biological and Integrated Control/WPRS, Wallingford, v. 28, n. 1, p. 127-
134, Jan. 2005.
HALLMAN, G. J.; DENLINGER, D. L. Introduction: temperature sensitivity
and integrated pest management. In: HALLMAN, G. J.; DENLINGER, D. L.
(Ed.). Temperature sensitivity in insects and application in integrated pest
management. Boulder: Westview, 1998. chap. 1, p. 1-5. Disponível em:
<http://pestdata.nesc.edu/ipmtext/cap 1.pdf
>. Acesso em: 20 abr. 2006.
LENTEREM, J. C. van. How not evaluate augmentative biological control.
Biological Control, Orlando, v. 39, n. 2, p. 115-118, Apr. 2006.
4
LINDQUIST, R. K. Temperature in the management of insect and mite pests in
greenhouses. In: HALLMAN, G. J.; DENLINGER, D. L. (Ed.). Temperature
sensitivity in insects and application in integrated pest management.
Boulder: Westview, 1998. chap. 11, p. 287-292.
MONTEIRO, R. C.; MOUND, L. A.; ZUCCHI, R. A. Espécies de Frankliniella
(Thysanoptera: Thripidae) de importância agrícola no Brasil. Neotropical
Entomology, Stanford, v. 30, n. 1, p. 65-72, Jan. 2001.
ROY, M.; BRODEUR, J.; CLOUTIER, C. Relationship between temperature
and developmental rate of Stetorus punctillum (Coleoptera: Coccinellidade) and
its prey Tetranychus mcdanieli (Acarina: Tetranychidae). Environmental
Entomology, Lanham, v. 31, n. 1, p. 177-186, May 2002.
RUBERSON, J. R.; YEARGAN, K. V.; NEWTON, B. Variation in diapause
responses between geographic populations of the predador Geocoris punctipes
(Heteroptera: Geocoridae). Annals of the Entomological Society of America,
College Park, v. 94, n. 1, p. 116-122, Feb. 2001.
TOMMASINI, M. G.; MAINI, S. Thrips control on protected sweet pepper
crops: enhancemente by means of Orius laevigatus releases. In: THRIPS AND
TOSPOVIRUSES: PROCEEDING OF THE INTERNACIONAL
SYMPOSIUM ON THYSANOPTERA, 7., 1992, Bologna. Proceedings...
Bologna: CSIRO Entomology, 1992. p. 249-256.
TOWNSEND, C. R.; BEGON, M.; HARPER, J. L. Fundamentos em ecologia.
In: ______. Natalidade, mortalidade e dispersão. Porto Alegre: Artmed, 2006.
p. 184-219.
5
CAPÍTULO 1
Efeito de temperaturas alternantes na fase imatura do predador Orius insidiosus
(SAY, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae)
6
1 RESUMO
As flutuações de temperaturas entre aquelas diurnas e noturnas,
principalmente, em casas de vegetação, podem influenciar parâmetros biológicos
de inimigos naturais e, assim, o sucesso do controle biológico. O presente
trabalho foi realizado com os objetivos de examinar o efeito de temperaturas
alternantes sobre a fase imatura do predador Orius insidiosus (SAY, 1832), bem
como determinar as suas exigências térmicas. Os testes foram conduzidos em
câmaras climatizadas nas combinações de temperaturas diurnas/noturnas 21/11,
24/18, 27/21 e 30/26±1°C, UR de 70±10% e fotofase de 12h. Para cada
combinação de temperatura avaliada foram usadas 66 ninfas recém eclodidas de
O. insidiosus, as quais foram individualizadas em placas de Petri (5 cm de
diâmetro), contendo ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) como alimento
e algodão umedecido como fonte de umidade, onde permaneceram até se
tornarem adultos. O tempo requerido para o desenvolvimento de O. insidiosus
foi crescente à medida que as temperaturas foram diminuindo e o intervalo entre
a diurna e noturna foi aumentando, de 9,7; 15,2; 18,0 e 35,5 dias a 30/26, 27/21,
24/18 e 21/11°C, respectivamente. A taxa de sobrevivência ninfal do predador
foi de 97,2; 94,3; 95,2 e 70,3%, da maior para a menor temperatura testada, não
havendo diferença entre as três temperaturas mais altas. A temperatura base da
fase ninfal de O. insidiosus foi de 12,4°C e a constante térmica igual a 155 GD.
Não houve diferença significativa na razão sexual de O. insidiosus quando esse
predador foi mantido sob as diferentes combinações de temperaturas. Os
resultados indicam que as temperaturas alternantes influenciam o
desenvolvimento e a sobrevivência de O. insidiosus e que o predador apresenta
melhor adaptação em temperaturas mais altas e com menor intervalo de variação
em termos de temperaturas diurnas e noturnas.
7
2 ABSTRACT
Diurnal and nocturnal temperature fluctuations, mainly in greenhouses,
can influence biological parameters of natural enemies and, as a consequence,
the success of biological control. The objective this study was to evaluate the
effect of alternating temperatures on immature phases of the predator Orius
insidiosus (SAY, 1832), as well as to determine its thermal requirements. The
tests were carried out in climatized chambers at temperature combinations:
21/11, 24/18, 27/21, and 30/26±1°C (diurnal/nocturnal), RH 70±10% and
photophase 12h. Newly-hatched nymphs were individualized in Petri dishes
(5cm in diameter) containing Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) eggs as food
and moistened cotton wools as a source of humidity and kept during the day in
one temperature and during the night in another ones, following the different
combinations of temperatures. O. insidiosus developmental time increased as the
temperature decreased and as the range between diurnal and nocturnal
temperatures increased, showing 9.7; 15.2; 18.0 and 35.5 days at 30/26, 27/21,
24/18 and 21/11°C, respectively. This predator’s nymph survival rates were
97.2; 94.3; 95.2 and 70.3% in the same temperatures, with higher survival rates
in the higher temperatures. The base temperature of the nymph phase of O.
insidiosus was 12.4°C and its thermal constant was 155 day-degrees. There were
no significant differences in the sex ratio of O. insidiosus when this predator was
kept under different temperature combinations. The results indicate the
alternating temperatures influence the development and survival of O. insidiosus
and that this predator is better adapted to higher temperatures and smaller range
of variation between diurnal and nocturnal temperatures.
8
3 INTRODUÇÃO
A temperatura é um fator ecológico que exerce influência na velocidade
de desenvolvimento dos insetos, visto que essa relação é traduzida em termos de
constante térmica e medida em graus-dia (DENT & WALTON, 1997).
Atualmente, muitos estudos que envolvem a temperatura e os diversos
parâmetros biológicos dos insetos são direcionados à submissão desses
organismos a condições constantes de temperatura, podendo esta apresentar uma
variação de ± 2 a ± 5°C em laboratório (LIU et al., 1995; CARVALHO et al.,
2005; MENDES et al., 2005).
Considerando-se ambientes protegidos, pragas e inimigos naturais são
expostos e reagem às condições climáticas presentes dentro de uma casa de
vegetação, na qual, em regiões temperadas, na maioria dos casos, a temperatura
é mantida constante (JAKOBSEN et al., 2005). Já naquelas localizadas em
regiões tropicais e subtropicais, as flutuações e/ou variações de temperatura são
mais freqüentes (BUENO, 2005), significando que o inseto é submetido a uma
temperatura diurna e a uma outra noturna e o normal é terem, segundo Lindquist
(1998), temperaturas diurnas mais quentes em relação às temperaturas noturnas.
O desenvolvimento de insetos em laboratório sob condições constantes
de temperatura tem mostrado ser diferente daquele onde são submetidos a
temperaturas alternantes (SIDDIQUI & BARLOW, 1973), usualmente
apresentando um desenvolvimento mais rápido sob essas últimas condições
(SENGONÇA et al., 1994). Jakobsen et al. (2005), no entanto, chamam a
atenção para o fato de que, enquanto alguns estudos mostram diferenças
significativas no desenvolvimento em temperaturas constantes e flutuantes,
outros não têm revelado diferenças.
O desenvolvimento e a sobrevivência das espécies do gênero Orius são
bastante influenciados pela temperatura e pelo fotoperíodo e a colonização,
9
assim como a dispersão desses predadores em casas de vegetação, também
podem ser afetadas por esses fatores frente às diferentes estações do ano.
Segundo Meiracker (1999), introdução de predadores das espécies do gênero
Orius em casas de vegetação na primavera pode comprometer seriamente o
encontro para o acasalamento e atrasar o crescimento populacional, interferindo
no controle biológico de tripes, se houver uma combinação de baixa densidade
inicial do predador com uma dispersão limitada.
Mediante estudos há demonstrações de que para Orius insidiosus (SAY,
1832) (Hemiptera: Anthocoridae), a espécie mais comum no Brasil, a
temperatura constante de 25°C atua de forma bastante decisiva em seus diversos
parâmetros biológicos e influencia a sua criação em laboratório (BUENO et al.,
2007). Investigações sobre os efeitos de regimes climáticos dinâmicos ou
temperaturas alternantes para os predadores do gênero Orius, no entanto, são
escassos. O maior conhecimento das adaptações às condições de diferentes
combinações e/ou alternâncias de temperatura para O. insidiosus permitirá obter
informações mais precisas para sua criação em laboratório bem como de
atividades e/ou ocorrência de suas populações em casas de vegetação e,
conseqüentemente, da sua atuação como agente de controle biológico e
estabelecimento em sistemas de cultivos protegidos.
O presente estudo foi realizado com os objetivos de examinar os efeitos
de diferentes combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e
noturnas, no desenvolvimento e sobrevivência de O. insidiosus em condições de
laboratório, bem como determinar os requerimentos termais do predador.
10
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas
As temperaturas utilizadas no experimento foram definidas
considerando-se os dados de temperaturas médias, máximas e mínimas, diurnas
e noturnas, coletados diariamente nos últimos cinco anos, no interior de casas de
vegetação com cultivos de rosas, no Sítio Reijers, município de Andradas,
estado de Minas Gerais, localizado a 22˚04’05”S e 46˚34’09”W, a 920 m de
altitude. Este estudo é complemento de trabalhos realizados com liberações do
predador O. insidiosus neste local. As temperaturas foram então agrupadas
formando as combinações de temperatura diurno-noturna: 21/11°C, 24/18°C,
27/21°C e 30/26±1°C, caracterizando as estações do ano inverno, outono,
primavera e verão, respectivamente. As temperaturas médias correspondentes a
essas combinações são iguais a 16, 21, 24 e 28°C, respectivamente.
Os experimentos usando essas temperaturas diurnas/noturnas foram
conduzidos em câmaras climatizadas em que as mais altas temperaturas, as
diurnas, foram associadas com a fotofase de 12 horas e as mais baixas, as
noturnas, com a escotofase, com umidade relativa de 70±10%.
4.2 Desenvolvimento e sobrevivência de O. insidiosus
Ovos do predador O. insidiosus foram obtidos da criação de manutenção
do Laboratório de Controle Biológico do Departamento de Entomologia, na
Universidade Federal de Lavras (UFLA). Essa criação foi mantida sob
temperatura constante de 25±2°C, UR de 70±10% e fotofase de 12h de acordo
com metodologia proposta por Bueno et al. (2007).
11
As hastes de picão-preto (Bidens pilosa L.), provenientes da criação de
manutenção e com ovos de O. insidiosus com até 24h de idade, foram
distribuídas em quatro placas de Petri (15 cm de diâmetro) contendo um pedaço
de algodão umedecido para evitar a dessecação dos ovos. Essas placas foram
mantidas em câmaras climatizadas, em cada uma das combinações de
temperaturas diurna/noturna a serem testadas, até a eclosão das ninfas, quando
as mesmas foram utilizadas no experimento.
Para cada combinação de temperatura avaliada, foram usadas 66 ninfas
recém eclodidas de O. insidiosus, que foram individualizadas em placas de Petri
(5 cm de diâmetro) e mantidas em câmaras climatizadas com as respectivas
combinações de temperatura diurna/noturna. Em cada placa de Petri foram
colocados ovos de Anagasta kuehniella (ZELLER, 1879) (Lepidoptera:
Pyralidae) como alimento ad libitum e um chumaço de algodão umedecido com
água destilada. A água e o alimento foram fornecidos a cada dois dias.
Diariamente, foram registradas a presença/ausência de exúvias e a mortalidade
das ninfas, avaliando-se o número e a duração dos ínstares, o período de
desenvolvimento, a sobrevivência em cada ínstar e a sobrevivência ninfal.
Foi avaliada a razão sexual de 24, 53, 66 e 55 adultos, para as
temperaturas 21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, respectivamente, e,
posteriormente, esses adultos foram usados no teste para avaliar o efeito dos
diferentes regimes de temperatura na reprodução e longevidade de O. insidiosus.
4.3 Análise dos dados
Os dados foram interpretados estatisticamente por meio de análise de
variância, sendo utilizadoe o delineamento inteiramente casualizado. Para cada
temperatura, as médias foram comparadas pelo teste de Tukey ao nível nominal
12
de significância de 5%, e utilizado o software estatístico R
(versão 2.5.1-
Survival).
O período ninfal foi analisado, por meio da análise de sobrevivência, ou
seja, quanto aos tempos de permanência em cada ínstar independente do sexo.
Por meio do estimador não paramétrico de Kaplan-Meier, foi calculada a curva
de sobrevivência e estimado o tempo mediano de sobrevivência das ninfas. Esse
tempo foi obtido, traçando-se uma reta paralela ao eixo x (tempo de vida),
partindo de 0,5 de sobrevivência (eixo y), até a interceptação com as curvas de
sobrevivência. O ponto de encontro plotado no eixo x corresponde ao tempo
mediano. O tempo mediano de vida é o valor no qual pelo menos 50% dos
indivíduos de uma amostra passam pelo evento de interesse, que nesse caso
referiu-se à mudança de ínstar ou fase, de acordo com metodologia proposta por
Colosimo & Giolo (2006).
Como as condições térmicas durante a fotofase e escotofase foram
constantes, foi possível determinar os requerimentos termais de O. insidiosus
usando o Método da Hipérbole, através da temperatura base (Tb) e a constante
térmica (K) do primeiro, terceiro e quarto ínstares, bem como o período ninfal
de O. insidiosus, que foi calculado aplicando-se uma média ponderada, segundo
Haddad et al. (1999). Para o segundo e quinto ínstares do predador não foi
possível calcular a temperatura base (Tb) e a constante térmica (K) em razão de
os dados serem dispersos o que impossibilitou o ajuste ao modelo.
Para os dados de razão sexual foi realizado o Teste de Hipótese Z
unilateral (ao nível de significância de 5%), considerando a igualdade entre as
razões sexuais nos regimes de temperaturas avaliadas com seis combinações.
13
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Duração dos ínstares de O. insidiosus
Ninfas de O. insidiosus apresentaram cinco ínstares em todas as
combinações de temperaturas alternantes avaliadas, estando de acordo com
estudos referentes às espécies do gênero Orius quando submetidos a
temperaturas constantes (MEIRACKER, 1999; MENDES et al., 2005).
Foi observada maior duração de todos os ínstares de O. insidiosus na
temperatura diurna/noturna 21/11°C, quando comparada com as demais
temperaturas testadas (TABELA 1).
Com exceção do segundo ínstar, onde não houve diferença entre os
valores obtidos nas três temperaturas mais altas (24/18, 27/21 e 30/26°C), os
demais ínstares do predador O. insidiosus apresentaram a menor duração quando
expostos à temperatura 30/26°C comparada às demais temperaturas (TABELA
1). Também nessa temperatura não houve diferença significativa na duração dos
cinco ínstares do predador (TABELA 1). Mendes et al. (2005) verificaram que,
em temperaturas constantes, apenas as durações dos três primeiros ínstares de O.
insidiosus foram mais curtas (cerca de quatro vezes) a 31°C quando comparadas
com a temperatura mais baixa (16°C).
Nas temperaturas alternantes 24/18°C e 27/21°C foram verificadas
durações intermediárias do primeiro ao quinto ínstar de O. insidiosus quando
comparadas com as temperaturas mais altas e mais baixas testadas. Não houve
diferença significativa entre as duas temperaturas para os quatro primeiros
ínstares (TABELA 1), evidenciando a igualdade de condições dessa faixa de
temperatura (médias de 21 e 24°C) para o desenvolvimento desses ínstares.
14
TABELA 1 - Duração (dias) (± EP) dos ínstares e do desenvolvimento ninfal de O. insidiosus sob combinações de
temperaturas diurna/noturna. UR 70±10% e fotofase 12h
T (°C)
1º instar 2º ínstar 3º ínstar 4º ínstar 5º ínstar Período ninfal
21/11 6,3 ± 0,35aB* 6,0 ± 0,31aB 5,8 ± 0,22 aB 6,7 ± 0,19 aB 11,0 ± 0,39 aA 35,5 ± 0,62a
24/18 3,3 ± 0,35bB 3,2 ± 0,31 bB 2,8 ± 0,22 bB 3,0 ± 0,19 bB 6,0 ± 0,39 bA 18,0 ± 0,62b
27/21 3,3 ± 0,35bB 2,5 ± 0,31bC 2,3 ± 0,22 bC 2,8 ± 0,19 bC 4,7 ± 0,39 cA 15,2 ± 0,62c
30/26 2,2 ± 0,35cA 2,5 ± 0,31 bA 1,8 ± 0,22 cA 2,0 ± 0,19 cA 1,3 ± 0,39 dA 9,7 ± 0,62 d
CV(%) 22,71 21,72 16,83 12,59 16,80 7,72
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey
ao nível de significância de 5%.
15
O quinto ínstar de O. insidiosus foi o mais longo na sua duração entre
todos os ínstares deste predador quando suas ninfas foram expostas às
temperaturas 21/11, 24/18 e 27/21°C (TABELA 1). Nesse ínstar foi observada,
também, a maior diferença na sua duração entre a menor e a maior temperatura
alternante testada, pois sob 21/11°C (média igual a 16°C) o quinto ínstar levou
11,0 dias para ser completado e sob 30/26°C (média igual a 28°C) esse valor foi
de 1,3 dias (TABELA 1), ou seja, 8,5 vezes menor. Isenhour & Yeargan (1981),
avaliando a influência das temperaturas constantes 20, 24, 28 e 32°C, e Mendes
et al. (2005), utilizando as temperaturas 16, 19, 22, 25, 28 e 32°C, também,
verificaram que a duração do quinto ínstar de O. insidiosus foi maior para todas
as temperaturas constantes avaliadas.
As diferenças entre os ínstares, principalmente o prolongamento do
quinto ínstar em temperaturas mais baixas, podem ser consideradas comuns
entre os predadores do gênero Orius, mencionadas também para as espécies
Orius sauteri (Poppius) (NAGAI & YANO, 1999), Orius strigicollis (Poppius)
(OHTA, 2001) e Orius thyestes (Fieber) (CARVALHO et al., 2005). Uma vez
que o quinto instar de O. insidiosus pode ser liberado em cultivos em casas de
vegetação, juntamente com adultos (MEIRACKER, 1999), e em O. thyestes
apresentam maior capacidade predatória (CARVALHO et al., 2005), a sua maior
duração pode ser considerada uma vantagem para o uso em programas de
controle biológico.
Considerando-se o tempo mediano de vida, durante o desenvolvimento
de O. insidiosus, as ninfas de todos os ínstares apresentaram um comportamento
distinto no regime de temperatura 21/11°C em relação a todas as outras
temperaturas avaliadas (FIGURA 1). Foi evidenciado um tempo mais longo para
que 50% das ninfas mudassem de ínstar sob esta temperatura, ou seja, nove, seis,
seis, sete e doze dias no primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares,
respectivamente (FIGURA 1).
16
Ocorreu, por outro lado, uma semelhança na resposta de todos os
ínstares de O. insidiosus à temperatura alternante 30/26°C, de modo que essa
reduziu o tempo para que 50% das ninfas mudassem de ínstar ou passassem do
quinto ínstar para a fase adulta, quando comparadas com as demais temperaturas
testadas. Em dois dias, metade das ninfas do primeiro, segundo, terceiro e quarto
ínstares sob esta temperatura passou para o ínstar seguinte. Um dia foi suficiente
para que 50% das ninfas do quinto ínstar passassem para a fase adulta (FIGURA
1).
As temperaturas alternantes 24/18 e 27/21°C tiveram uma influência
semelhante sobre o tempo mediano de vida das ninfas de O. insidiosus, visto que
o tempo para que metade das ninfas dos quatro primeiros ínstares passasse para
o ínstar seguinte foi de três a dois dias; 50% das ninfas do quinto ínstar passaram
para a fase adulta após seis e cinco dias, respectivamente (FIGURA 1).
17
FIGURA 1 - Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida, em dias,
de ninfas de primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares
de Orius insidiosus em quatro regimes de temperaturas
alternantes. UR 70±10% e fotofase 12h.
Tempo de vida (dias)
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 21/11ºC
0123456789101112
0.0 0 .2 0.4 0.6 0.8 1.0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
Tempo de vida (dias)
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 21/11ºC
0123456789
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
Tempo de vida (dias)
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 21/11ºC
012345678910111213
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
Primeiro ínstar Segundo ínstar
Terceiro
Quarto ínstar
Quinto ínstar
Tempo de vida (dias)
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 21/11ºC
0123456789101112
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 .0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
Tempo de vida (dias)
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 21/11ºC
0123456789101112
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 .0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
18
5.2 Desenvolvimento de O. insidiosus
O período de desenvolvimento ninfal de O. insidiosus foi mais longo
(35,5 dias), sob a temperatura diurna/noturna 21/11°C, havendo diminuição
significativa de 3,6 vezes com o aumento no regime de temperatura avaliado; a
30/26°C o desenvolvimento ninfal levou 9,7 dias para ser completado (TABELA
1). Segundo Hallmam & Denlinger (1998), não são somente as mudanças na
temperatura média ambiental e o comprimento das estações do ano que são
importantes para os insetos, mas também suas respostas aos extremos a que são
submetidos no ambiente onde se encontram. Isso explica algumas diferenças nos
resultados obtidos com temperaturas constantes e alternantes para a mesma
espécie de Orius.
Considerando a temperatura média equivalente às temperaturas
alternantes avaliadas observou-se que, quando as ninfas de O. insidiosus foram
expostas à temperatura diurna/noturna 21/11°C (média igual a 16°C), o seu
tempo de desenvolvimento ninfal (35,5 dias) foi menor em relação às ninfas
expostas a 16°C constante (44,7 dias para fêmeas e 45,0 dias para machos),
segundo Mendes et al. (2005). Isso não foi observado, entretanto, para
temperaturas alternantes mais altas como 27/21°C (média igual a 24°C) (15,2
dias) e 30/26°C (média igual a 28°C) (9,7 dias), cujas temperaturas constantes
correspondentes, avaliadas para o mesmo predador por Isenhour & Yeargan
(1981) e Mendes et al. (2005), foram equivalentes a 14,9 e 9,6 dias,
respectivamente. Tommasini & Benuzzi (1996) encontraram desenvolvimento
para O. laevigatus a 23/8°C (23,9 dias) correspondente a sua constante 16,7°C.
A diferença entre os valores quando da exposição de ninfas de O.
insidiosus à temperatura alternante 21/11°C e a temperatura constante
equivalente, 16°C, demonstra a importância de estudos com temperaturas que se
aproximem àquelas ocorridas no ambiente natural, uma vez que a temperatura
19
mais alta durante o dia pode amenizar os efeitos deletérios de temperaturas
noturnas muito baixas. Quando os estudos envolvem temperaturas constantes
muito baixas, os resultados podem diferir muito daqueles que seriam
encontrados no ambiente de liberação e nos possíveis locais de estabelecimento
do predador, e interferir na sua efetividade como agente de controle biológico.
Pode-se acrescentar ainda que, quanto maior a diferença entre a temperatura
diurna e a noturna, maiores são os efeitos deletérios observados em temperaturas
próximas à temperatura base do inseto.
De acordo com Roy et al. (2002), o efeito do resfriamento provocado
pelas baixas temperaturas é notório em insetos, afetando principalmente o seu
desenvolvimento. Essa afirmação pode ser constatada também pelos resultados
de Tommasini & Benuzzi (1996) que verificaram que a 14°C as ninfas de O.
laevigatus levaram duas vezes mais tempo (59,4 dias) para completar o
desenvolvimento quando comparado com o regime de temperatura alternante
equivalente 29/5°C (28,4 dias).
Estudos comparativos entre temperaturas constantes e alternantes para
dípteros, lepidópteros e hemípteros foram relatadas por alguns autores
(SIDDIQUI & BARLOW, 1972, 1973; LIU & HUGHES, 1987), demonstrando
a capacidade dos insetos em sobreviver e completar o desenvolvimento em
diferentes regimes de temperaturas. E, segundo Jakobsen et al. (2005), um
regime climático dinâmico pode ter um efeito positivo, negativo ou nenhum
efeito em todas as pragas ou inimigos naturais em casas de vegetação.
5.3 Sobrevivência dos diferentes ínstares e da fase ninfal de O. insidiosus
Observou-se que não houve influência das diferentes combinações de
temperaturas diurnas-noturnas nas percentagens de sobrevivência do segundo,
20
terceiro e quarto ínstares de O. insidiosus, que ficaram entre 88,9 e 100,0%
(TABELA 2).
As sobrevivências do primeiro e do quinto ínstares foram as mais
afetadas pela temperatura alternante, sendo esses estádios sensíveis à
temperatura 21/11°C. Sob influência dessa temperatura houve uma redução na
percentagem de sobrevivência de até 59,3% no primeiro ínstar e de 20,5% no
quinto ínstar do predador quando comparada à sobrevivência de ninfas desses
ínstares na temperatura 30/26°C (TABELA 2). Se tais valores forem
comparados com aqueles obtidos com as temperaturas constantes equivalentes
(MENDES et al., 2005), observa-se que a 16°C as percentagens de
sobrevivência do primeiro (76,0%) e quinto (90,6%) ínstares foram maiores do
que na temperatura diurna/noturna 21/11°C (40,7 e 77,8%, respectivamente). Na
temperatura constante de 28°C (MENDES et al., 2005), as percentagens de
sobrevivência desses dois ínstares foram menores (70,8 e 92,5%,
respectivamente) do que sob a temperatura alternante 30/26°C (100,0 e 97,9%,
respectivamente).
21
TABELA 2 - Sobrevivência (%) (± EP) dos ínstares e do período ninfal de O. insidiosus sob combinações de
temperaturas diurnas/noturnas. UR 70±10% e fotofase 12h
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si pelo teste Tukey ao
nível de significância de 5%.
T (°C) 1º instar 2º ínstar 3º ínstar 4º ínstar 5º ínstar Período ninfal
21/11 40,7 ± 3,03 bB* 91,7 ± 3,43 aA 95,8 ± 2,83 aA 88,9 ± 3,93 aA 77,8 ± 4,14 bA 25,9 ± 1,88 c
24/18 88,3 ± 3,03 aB 97,9 ± 3,43 aA 97,9 ± 2,83 aA 100,0 ± 3,93 aA 93,8 ± 4,14aB 75,0 ±1,88 b
27/21 93,9 ± 3,03 aA 91,7 ± 3,43 aA 98,1 ± 2,83 aA 92,6 ± 3,93 aA 95,8 ± 4,14 aA 69,7 ± 1,88 b
30/26 100,0 ±3,03 aA 96,3 ± 3,43 aA 95,8 ± 2,83 aA 95,8 ± 3,93 aA 97,9 ± 4,14 aA 88,9 ±1,88 a
CV (%) 9,18 8,90 7,16 10,21 11,10 7,10
22
Segundo Meiracker (1999), a mortalidade ninfal de O. insidiosus sob a
temperatura constante de 25°C foi quase restrita ao primeiro ínstar (92% da
mortalidade ninfal total), confirmando a maior sensibilidade do primeiro ínstar
desse predador. Carvalho et al. (2005) verificaram que, para o predador O.
thyestes tanto as temperaturas constantes mais baixas (16 e 19°C) quanto a mais
alta (31°C) afetaram esse estádio de desenvolvimento, quando foram verificadas
as mais altas mortalidades de ninfas; baseando-se no segundo ínstar, a
sobrevivência das ninfas foi afetada apenas pela temperatura constante de 16ºC.
Considerando o desenvolvimento ninfal de O. insidiosus neste estudo,
foi observado que a 21/11°C esse período foi prolongado e que esse regime de
temperatura proporcionou menores condições para a sobrevivência (25,9%) do
predador do que as demais temperaturas testadas. Para as combinações de
temperatura intermediárias 24/18°C e 27/21°C não ocorreram diferenças
significativas, resultando em uma maior sobrevivência na combinação de
temperatura 30/26°C de 88,9% (TABELA 2).
As diferenças observadas entre a sobrevivência de O. insidiosus
(TABELA 2) e aquela mencionada por Mendes et al. (2005) para o mesmo
predador sob temperatura constante foram semelhantes, mas a sobrevivência
obervada pelos autores manteve-se entre 50,0 e 68,0%.
Para O. laevigatus Tommasini & Benuzzi (1996) constataram uma
menor sobrevivência das ninfas a 30/8°C (40%) do que a 23/8°C (100%),
demonstrando que O. laevigatus de origem paleártica é melhor adaptada a
temperaturas mais baixas, o mesmo não acontecendo com O. insidiosus, espécie
de origem neártica, com melhor adaptação a temperaturas entre amenas e altas.
Isso pode indicar que, com a alternância de temperatura, pode haver uma
menor perda de água pelo corpo do predador, evitando assim o seu ressecamento
e, como conseqüência, sua maior sobrevivência, que depende tanto da
temperatura quanto do tempo a que são expostos a essa temperatura. Segundo
23
Lindquist (1998), existem algumas oportunidades para manipular a temperatura
e a umidade no interior de casas de vegetação para favorecer inimigos naturais
em relação às pragas. A dificuldade para implementação do controle biológico
por meio do uso de predador/parasitóide nesses ambientes, contudo, é que a
temperatura não afetará de uma maneira consistente e igual o inimigo natural e a
praga. Assim, torna-se necessário determinar quais são os efeitos nos parâmetros
biológicos que ajudarão a predizer e/ou explanar o sucesso ou a falha do manejo
de pragas em um dado sistema envolvendo o controle biológico.
As porcentagens de sobrevivência apresentadas pelo predador O.
insidiosus demonstram que o mesmo possui uma capacidade de adaptação em
diversos regimes de temperatura, sendo essa característica importante para o seu
uso em programas de controle biológico de tripes envolvendo a sua liberação e
possível estabelecimento em casas de vegetação. Os resultados obtidos foi
demonstrado que temperaturas extremas influenciam no desenvolvimento e
sobrevivência de O. insidiosus.No caso das temperaturas alternantes, todavia, o
efeito negativo das temperaturas extremas, muito baixas ou muito altas, pode ser
amenizado por temperaturas favoráveis utilizadas na combinação diurna-
noturna.
Diante do exposto, embora os regimes de temperaturas 21/11, 24/18 e
27/21°C sejam favoráveis ao desenvolvimento de O. insidiosus, o regime de
temperatura diurna/noturna mais adequado ao seu desenvolvimento foi 30/26°C,
com menor duração dos ínstares e, consequentemente, menor tempo de
desenvolvimento ninfal. As temperaturas mais baixas ocasionam um
prolongamento do período de desenvolvimento de O. insidiosus devido ao
decréscimo da atividade metabólica das ninfas sob essas condições; o contrário
ocorre com as temperaturas mais altas, pois fornecem maior quantidade de
energia para as reações metabólicas dos insetos, fato também constatado por
Carvalho et al. (2005) para a espécie O. thyestes.
24
5.4 Exigências térmicas de O. insidiosus
A velocidade de desenvolvimento de O. insidiosus, em função da
temperatura, ajustou-se ao modelo linear obtido por meio da recíproca da
equação da hipérbole (FIGURA 2).
A temperatura base de O. insidiosus para o primeiro, terceiro e quarto
ínstares foi de 11,1°C, 10,9°C e 11,3°C, respectivamente (TABELA 3).
Observou-se que houve uma constância na temperatura base entre os
instares de O. insidiosus quando submetidos a regimes de temperaturas
alternantes. Já Mendes et al. (2005) verificaram que esse fato foi somente até o
terceiro ínstar (11,93°C), ocorrendo um aumento da temperatura base no quarto
ínstar (13,11°C). Carvalho et al. (2005), porém, constataram que a temperatura
base para O. thyestes aumentou conforme a mudança de ínstar, variando de
10,73°C no primeiro ínstar para 14,56°C quando o predador atingiu o quinto
ínstar.
A temperatura base da fase ninfal de O. insidiosus foi de 12,4°C
(TABELA 3), sendo esse valor semelhante aos valores encontrados para a
temperatura base sob temperaturas constantes, conforme verificado por Mendes
et al. (2005), os quais identificaram valores de temperatura base próximos aos
encontrados neste trabalho para a fase ninfal de machos e fêmeas de O.
insidiosus (12,27 e 13,03°C, respectivamente).
25
FIGURA 2 - Relação entre a temperatura e velocidade de desenvolvimento do primeiro, terceiro e quarto ínstares e da
fase ninfal de Orius insidiosus.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
11.13 16 21 24 26
Temperatura
Duração ( Dias)
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
1\ Duração
Desenvolvimento (dias) Velo cidade de desenvo lvimento
0
1
2
3
4
5
6
7
8
10.8816212426
Temperatura (°C)
Duração ( Dias)
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
1/ Duração
Desenvolvimento (dias) Velo cidade de desenvolvimento
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
11.3516212426
Temperatura (°C)
Duração (Dias)
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
1/ Duarção
Desenvolvimento (dias) Velocidade de desenvolvimento
0
10
20
30
40
50
60
12.4 16 21 24 26
Temperaturas (°C)
Duração (Dias)
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
1/ Duração
Desenvolvimento (dias) Velocidade de desenvolvimento
Primeiro ínstar
Terceiro ínstar
Quarto ínstar
Período ninfal
T
T
TT
26
Valores semelhantes foram também observados por Carvalho et al.
(2005) para a temperatura base da fase ninfal de O. thyestes (12,8°C), indicando
que as espécies encontram-se adaptadas a regiões com temperaturas mais
elevadas.
TABELA 3 - Limite térmico inferior de desenvolvimento (Tb), constante
térmica (K), equação linear de velocidade de desenvolvimento e
coeficiente de determinação (R
2
) para Orius insidiosus
Estádios/
Tb (°C) K (GD) Equações (1/D) R
2
(%)
Primeiro ínstar 11,1 37,6 0,295 + 0,0266X 95,6
Terceiro ínstar 10,9 30,4 0,357 + 0,0328X 96,4
Quarto ínstar 11,3 31,1 -0,365 + 0,0321X 96,4
Período Ninfal 12,4 155,0 -0,079 + 0,0064X 94,3
A constante térmica observada para O. insidiosus foi de 37,6 graus dias
(GD) para o primeiro ínstar, 30,4 GD para o terceiro ínstar e de 31,1 GD para o
quarto ínstar, sendo necessários 155,0 GD para completar o desenvolvimento
ninfal (TABELA 3). Mendes et al. (2005) verificaram que houve uma variação
maior entre os valores da constante térmica para O. insidiosus do primeiro
(32,03 GD) para o quarto ínstar (24,54 GD). Outras espécies de Orius
mostraram valores próximos para a constante térmica, mas Carvalho et al.
(2005) verificaram para O. thyestes uma constante térmica de 173,82 GD para
completar seu desenvolvimento. Para O. strigicollis, machos e fêmeas requerem
158,7 e 166,7 GD para completarem seu desenvolvimento, respectivamente
(OTHA, 2001).
Diferenças obtidas quanto às exigências térmicas para os diferentes
ínstares e para o desenvolvimento de O. insidiosus podem ser atribuídas a
fatores fisiológicos, os quais garantem à espécie a capacidade de adaptação às
variações ambientais e que são características inerentes da espécie. De acordo
com Mendes et al. (2005), a ocorrência de “raças” ou biótipos de O. insidiosus
27
pode ser a causa dessas alterações, pois essas possuem características próprias
quanto à adaptação a diversas áreas geográficas.
Embora algumas espécies de Orius sejam usadas com sucesso em
programas de controle biológico de tripes e tenham apresentado estabelecimento
em alguns cultivos em casas de vegetação (BUENO, 2005), pesquisas futuras
quanto aos regimes térmicos usados no sistema de criação no laboratório
correlacionados com os apresentados nas casas de vegetação são necessárias. A
criação sob condições controladas de temperatura pode afetar o desempenho
biológico desses predadores, quando eles são expostos a diferentes pressões
seletivas nas casas de vegetação, envolvendo a alternância entre temperaturas
diurnas e noturnas. Importante, também, compreender que a mudança de um
regime constante para um alternante pode influenciar a biologia de pragas e
inimigos naturais em casas de vegetação e essa influência pode atuar de forma
diversa para espécies diferentes. O conhecimento, porém, de quais são os efeitos
da variação de temperatura ajudará a prever e ou explicar o sucesso ou falhas do
manejo de pragas em um determinado sistema envolvendo o controle biológico
de pragas em muitos cultivos.
5.5 Razão sexual de O. insidiosus
Não houve diferença significativa na razão sexual de O. insidiosus
quando as ninfas desse predador foram mantidas sob as diferentes combinações
de temperaturas. A razão sexual foi de 0,63; 0,55; 0,50 e 0,44, para 21/11°C,
24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, respectivamente. Sob efeito de temperaturas
constantes, Mendes et al. (2003) também não verificaram diferença significativa
para a razão sexual de O. insidiosus, a 25°C, baseando-se em ovos produzidos
por fêmeas mantidas com a presença/ausência de machos. Já Carvalho et al.
(2005) observaram que a razão sexual de Orius thyestes (Herring) foi menor a
28
16°C (0,35) do que a 31°C (0,58), atribuindo a dificuldades de visualização do
sexo em conseqüência de alterações morfológicas externas apresentadas a 16°C.
Neste estudo ninfas de O. insidiosus desenvolvidas na temperatura
30/26°C e a 21/11°C mostraram, respectivamente, uma tendência para um
menor (0,44) e maior (0,63) número de fêmeas adultas. Esse fato pode estar
ligado à exposição do ovo e da ninfa durante o seu desenvolvimento a extremos
de temperatura. Kfir & Luck (1979) verificaram que, para algumas espécies de
parasitóides, sob influência de temperaturas variáveis e constantes extremas,
ocorre uma redução significativa na proporção esperada de fêmeas F
1,
quando os
progenitores foram expostos a 32°C, durante o seu desenvolvimento e a
proporção de fêmeas foi ainda mais reduzida quando o acasalamento e ou a
oviposição ocorreu naquela temperatura. Os autores mencionam ainda que os
mecanismos envolvidos no processo da temperatura afetam a razão sexual
primária (razão no momento da fertilização) e a secundária (razão em
decorrência dos adultos emergidos) não são bem elucidados e são variáveis.
29
6 CONCLUSÕES
O desenvolvimento e a sobrevivência ninfal de O. insidiosus são
influenciados pelas combinações de temperaturas alternantes. A temperatura
30/26°C é melhor para o desenvolvimento e para maior sobrevivência ninfal de
O. insidiosus. As exigências térmicas de O. insidiosus, submetidos às
temperaturas alternantes, são semelhantes àquelas obtidas para outras espécies
submetidos a temperaturas constantes.
30
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33
CAPÍTULO 2
Reprodução e longevidade de Orius insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera:
Anthocoridae) em temperaturas alternantes
34
1 RESUMO
Regimes climáticos dinâmicos podem influenciar a reprodução e a
longevidade de inimigos naturais e, consequentemente, o controle biológico em
sistemas de cultivos protegidos. Com este estudo objetivou-se avaliar o efeito de
temperaturas alternantes, diurnas e noturnas, na reprodução e longevidade do
predador Orius insidiosus (SAY, 1832). Os testes foram conduzidos em câmaras
climatizadas em temperaturas diurnas/noturnas de 21/11, 24/18, 27/21 e
30/26±1°C, UR de 70±10% e fotofase de 12h. Ninfas foram submetidas ao
regime alternante de temperatura até a formação de adultos. Esses adultos, com
idade de 24h, formaram casais, os quais foram colocados em placas de Petri (5
cm) contendo ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (alimento), algodão
umedecido (umidade) e hastes de picão-preto (Bidens pilosa L.) (substrato de
oviposição). Os maiores períodos de pré-oviposição e oviposição foram
observados a 21/11°C (15,0 e 66,5 dias, respectivamente) e os menores a
30/26°C (1,4 e 18,2 dias, respectivamente). A maior fecundidade diária do
predador foi obtida a 30/26°C (5,6 ovos/dia/fêmea). A 30/26°C verificou-se que,
aproximadamente, 80% dos ovos produzidos foram colocados nos primeiros 20
dias de vida da fêmea adulta. Observou-se uma diminuição significativa na
duração do período embrionário com o aumento da temperatura de 24/18°C para
30/26°C (5,9 para 2,0 dias, respectivamente). A 21/11°C a longevidade para as
fêmeas foi de 99,1 dias e a 30/26°C de 58,8 dias para os machos. Combinações
de temperaturas diurnas/noturnas mais altas favoreceram a fecundidade de O.
insidiosus.
35
2 ABSTRACT
Dynamic climatic regimens can influence both the reproduction and
longevity of natural enemies, and consequently biological control in protected
cultivation systems. This study aimed to evaluate the effect of alternating
temperatures, diurnal/nocturnal, on the reproduction and longevity of the
predator Orius insidiosus (SAY, 1832). The tests were conducted in climatic
chamber at day/night temperatures of 21/11, 24/18, 27/21 and 30/26±1°C, RH of
70±10% and photophase of 12h. Nymphs were submitted to the alternating
regimen of temperature till the emergence of adults. Along with these adults,
aged 24h, couples were formed, which were placed on Petri dishes (5 cm)
containing eggs of Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (food), wetted cotton
(moisture) and famer friend inflorescence (Bidens pilosa L.) (oviposition
substrate). The longest periods of pre-oviposition and oviposition were found at
21/11°C (15.0 and 66.5 days, respectively) and the shortest ones at 30/26°C (1.4
and 18.2 days, respectively). The greatest daily fecundity of the predator was
obtained at 30/26°C (5.6 eggs/day/female). At 30/26°C 80% of the eggs
produced were placed in the first 20 days of life span of the adult female. A
significant decrease in the duration of the embryonic period was observed with
increasing temperature from 24/18°C to 30/26°C (5.9 to 2.0 days, respectively).
At 21/11°C, longevity of females was 99.1 days and at 30/26°C of 58.8 days to
males. Combinations of higher day/night temperatures are adequate for the
fecundity of O. insidiosus.
36
3 INTRODUÇÃO
Insetos sobrevivem e reproduzem ao longo de uma ampla faixa de
temperatura, mas o fazem somente com níveis variáveis de sucesso em
diferentes temperaturas que está tanto relacionado aos artrópodes-pragas como
também aos seus inimigos naturais. Temperaturas extremas são a causa de
significante mortalidade natural nas suas populações e, no geral, existe uma
faixa ótima de temperatura na qual, fora dela, o inseto pode não manter a
ovogênese e a oviposição ou ser incapaz de mantê-las por longo tempo (JERVIS
& COPLAND, 1996). Embora exista uma grande variação entre as espécies, os
limites para a faixa favorável à oviposição são frequentemente mais estreitos do
que aqueles para ovogênese (BURSELL, 1964).
Assim, o conhecimento do ciclo de vida e da influência da temperatura
no desenvolvimento e na reprodução de pragas e inimigos naturais é
fundamental para estimativas do sucesso de programas de controle biológico
(ROY et al., 2002), tanto quanto a liberação quanto ao estabelecimento do
inimigo natural. De acordo com Horn (1998), agentes de controle biológico
freqüentemente possuem temperaturas ótimas de desenvolvimento diferentes
daquelas de suas presas/hospedeiros e podem não ser efetivos a temperaturas
mais altas ou mais baixas. Diferença, também, nas temperaturas diurnas e
noturnas pode ter implicações para o controle biológico em casas de vegetação
e, de acordo com Lindquist (1998), é bem documentado que temperaturas têm
efeitos significativos na interação agente de controle biológico e
hospedeiros/presa nesses ambientes.
Vários estudos relatam o efeito de temperaturas constantes na
longevidade e reprodução de Orius insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera:
Anthocoridae) em laboratório (MEIRACKER, 1999; CARVALHO et al., 2005a;
MENDES et al., 2005). Investigações, no entanto, sobre esses parâmetros
37
biológicos, quando os indivíduos são mantidos sob regimes alternantes, ou seja,
em temperaturas diurnas e noturnas diferentes, têm mostrado que os resultados
podem divergir daqueles obtidos sob temperaturas constantes (TOMMASINI &
BENUZZI, 1996; TOMMASINI, 2003).
Considerando que um sistema de temperatura constante é usado no
laboratório de criação desse percevejo predador (BUENO et al., 2007), uma
falha na sua atuação como agente de controle biológico após liberações dos
mesmos em casa de vegetação pode estar relacionada à sua inabilidade para
adaptar-se às novas condições. A exposição prolongada a uma determinada
temperatura pode afetar também o comportamento reprodutivo do predador e o
tempo gasto na temperatura ótima e em temperaturas extremas, devem ser
considerados para a escolha das espécies e os regimes climáticos nas casas de
vegetação.
Neste estudo o objetivo foi avaliar o efeito de temperaturas alternantes
diurnas/noturnas na reprodução e longevidade do predador O. insidiosus visando
ao seu uso como agente de controle biológico de tripes em sistemas de cultivos
protegidos.
38
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas
As temperaturas utilizadas no experimento foram definidas com base
nos dados de temperaturas médias, máximas e mínimas, diurnas e noturnas,
coletados diariamente nos últimos cinco anos, no interior de casas de vegetação
com cultivos de rosas, no Sítio Reijers, em Andradas - MG, localizado a
22˚04’05’’S e 46˚34’09’’W, a 920 m de altitude. Esse estudo foi complemento
de trabalhos realizados com liberações do predador O. insidiosus nesse local.
Essas temperaturas foram então agrupadas, formando as combinações de
temperatura diurno/noturna 21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26 ± 1°C, que
caracterizam as estações do ano, inverno, outono, primavera e verão,
respectivamente. As temperaturas médias correspondentes a essas combinações
de temperatura diurno/noturna são 16°C, 21°C, 24°C e 28°C.
Os experimentos usando essas temperaturas alternantes foram
conduzidos em câmaras climatizadas, onde as mais altas temperaturas, as
diurnas, foram associadas com fotofase de 12 horas e as mais baixas, noturnas,
com escotofase e ambas com umidade relativa a 70±10%.
4.2 Obtenção de adultos de O. insidiosus
Os substratos de oviposição (hastes de picão-preto - Bidens pilosa L.),
contendo ovos de O. insidiosus, foram obtidos da criação de manutenção do
Laboratório de Controle Biológico do Departamento de Entomologia da UFLA,
de acordo com metodologia proposta por Bueno (2009). As hastes de picão-
preto foram divididas e cada uma delas colocada em uma placa de Petri (20 cm
de diâmetro), mantidas até a eclosão das ninfas em câmaras climatizadas com os
39
regimes de temperatura alternante testados. Às placas de Petri, contendo ninfas,
foram acrescentados um chumaço de algodão umedecido com água destilada e
ovos de Anagasta kuehniella (ZELLER, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) como
alimento ad libitum, mantidas nas mesmas temperaturas alternantes até se
tornarem adultos.
4.3 Reprodução e longevidade de O. insidiosus
Foram utilizados 24 machos e 24 fêmeas de O. insidiosus, com até 24
horas de idade, obtidos a partir de ninfas mantidas nas diferentes temperaturas
alternantes avaliadas. Os casais foram mantidos em placas de Petri (5 cm de
diâmetro) contendo um chumaço de algodão umedecido com água destilada
(umidade) e ovos de A. kuehniella como alimento ad libitum. Foram adicionadas
nas placas “sanfonas” de papel filtro de aproximadamente 2 cm de diâmetro, as
quais serviram de abrigo para os indivíduos. Foi acrescentada, ainda, uma haste
de picão-preto como substrato de oviposição, sendo as mesmas trocadas
diariamente. A inflorescência de picão-preto foi cortada no ápice antes de ser
oferecida ao predador para assegurar a ausência de pólen na sua alimentação. Os
substratos de oviposição foram vistoriados diariamente sob microscópio
estereoscópico para contagem do número de ovos.
Foram avaliados os períodos de pré-oviposição e de oviposição, a
fecundidade (número diário e total de ovos/fêmea) e a longevidade de O.
insidiosus nos diferentes regimes de temperaturas testados. O período de
oviposição foi considerado como aquele em que as fêmeas ovipositaram, mesmo
que estas tenham sobrevivido além desse período. Para avaliação do período
embrionário foram retirados 24 hates de picão preto de cada temperatura
avaliada, resultando em diferente número inicial de ovos: 14, 89, 144 e 133 ovos
para as temperaturas 21/11, 24/18, 27/21 e 30/26±1°C, respectivamente. As
40
hastes, contendo os ovos, foram mantidas em placas de Petri (5 cm de diâmetro),
com algodão umedecido até a eclosão das ninfas.
4.4 Análise dos dados
O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado
e para todos os parâmetros avaliados, as médias foram comparadas pelos testes
de Tukey ao nível de 5% de probabilidade, utilizando o software estatístico o R
(versão 2.5.1 - Survival).
Para obtenção da curva referente ao ritmo de oviposição de O.
insidiosus, adotou-se o mesmo procedimento para a percentagem média diária
de oviposição, apenas considerando a percentagem acumulada do número de
ovos/fêmea/dia, segundo metodologia proposta por Tommazini (2003) e Mendes
et al. (2005).
41
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Reprodução de O. insidiosus
O período reprodutivo das fêmeas e a longevidade de O. insidiuosus
foram analisados através dos adultos oriundos das ninfas mantidas durante o
desenvolvimento nas diferentes combinações de temperaturas alternantes. Foi
observado que na temperatura alternante 21/11°C obteve-se grande mortalidade
das ninfas (74,1%). Para as combinações de temperaturas 24/18°C e 27/21°C, a
mortalidade de ninfas foi de 25% e 30,3%, respectivamente. A menor
mortalidade foi observada na temperatura alternante 30/26°C (11,1%). Justifica-
se, portanto, o baixo número de adultos utilizados para avaliar a reprodução de
O. insidiosus (TABELA 1).
Temperaturas alternantes influenciaram significativamente o período de
pré-oviposição de O. insidiosus. Foram observados valores mais baixos quando
as fêmeas foram mantidas em temperaturas mais altas (TABELA 1). Para a
combinação de temperatura alternante mais baixa (21/11°C), o período de pré-
oviposição foi o mais longo (15,0 dias), ou seja, de 10,7 vezes, quando
comparado ao observado na combinação de temperatura mais alta 30/26°C (1,4
dias).
Essa constatação quanto ao período de pré-oviposição de O. insidiosus
corrobora aquela observada por Mendes et al. (2005), na qual ocorreu uma
diminuição desse período com o aumento da temperatura quando o predador foi
submetido a temperaturas constantes. Se os valores obtidos por esses autores
forem comparados com aqueles verificados nesse estudo, usando-se as médias
relativas às temperaturas diurnas/noturnas alternantes, nota-se que a 21/11°C
(média igual a 16°C) o período de pré-oviposição foi mais curto (15,0 dias) do
que quando as fêmeas de O. insidiosus foram expostas à temperatura constante
42
de 16°C (20,6 dias). Esse fato também pode ser verificado quando se compara a
alternante 30/26°C (média de 28°C), cujo período de pré-oviposição foi de 1,4
dias, com a temperatura constante 28°C (3,8 dias).
Tommasini & Benuzzi (1996) observaram menor período de pré-
oviposição de Orius laevigatus (Fieber), quando o regime de temperatura
alternante a que o predador foi submetido aumentou de 23/8°C para 30/8°C,
entretanto, não verificaram diferenças entre as temperaturas avaliadas.
Resultados semelhantes foram verificados por Carvalho et al. (2005a) para O.
thyestes em temperatura constante, pois os autores constataram uma redução
acentuada deste período quando a temperatura variou de 19°C (17,8 dias) para
25°C (5,3 dias).
TABELA 1 - Períodos de pré-oviposição e de oviposição (dias) e fecundidade
diária e total (±EP) de O. insidiosus em temperaturas alternantes
(diurna/noturna), UR de 70± 10% e fotofase de 12 h
*Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste
Tukey ao nível de 5% de significância.
**n = número de indivíduos.
Segundo Siddiqui et al. (1973) em uma faixa ótima, um efeito de
temperaturas mais altas sobre o padrão de oviposição é relacionado a mudanças
no processo da fecundidade, com a máxima ovogênese/oviposição ocorrendo
mais cedo na vida do inseto. Também a temperatura, de acordo com seu efeito
T (°C) Período de
pré-oviposição
Período de
oviposição
Fecundidade
diária
Fecundidade total
21/11 15,0±1,33 a*
(n=8)**
66,5±5,96 a
(n=8)
1,1±0,45 c
(n=8)
72,5±26,62 b
(n=8)
24/18 6,4±0,77 b
(n=24)
39,5±3,44 b
(n=24)
3,9±0,26 b
(n=24)
147,6±15,37 a
(n=24)
27/21 3,3±0,77 c
(n=24)
33,5±3,44 b
(n=24)
4,1±0,26 b
(n=24)
145,5±15,37 a
(n=24)
30/26 1,4±0,77 d
(n=24)
18,2±3,44 c
(n=24)
5,6±0,26 a
(n=24)
102,4±15,37 ab
(n=24)
43
prévio no crescimento dos estágios imaturos de uma espécie, pode influenciar o
tamanho e o peso do adulto; nas fêmeas existe frequentemente uma estreita
relação entre a massa corporal, o número de ovaríolos e a massa de ovos
(RATTE, 1985).
Foi observada uma diminuição do período de oviposição de O.
insidiosus com o aumento das temperaturas diurna/noturna, sendo de 66,5 e 18,2
dias, respectivamente, a 21/11 e 30/26°C (TABELA 1). O período de oviposição
foi 3,6 vezes maior na temperatura alternante 21/11°C (66,5 dias) do que sob
30/26°C (18,2 dias). Não houve diferença significativa, contudo, entre o período
de oviposição observado nas temperaturas intermediárias 24/18°C e 27/21°C
(39,5 e 33,5 dias, respectivamente).
De acordo com Kohno (1998), é comum entre as espécies de Orius o
prolongamento do período de oviposição em baixas temperaturas, fato, também,
corroborado por Carvalho et al. (2005b) os quais observaram redução
significativa desse período para O. insidiosus e O. thyestes com o aumento da
temperatura. Mendes et al. (2005) acrescentam, ainda, que esse comportamento
indica que, havendo disponibilidade de alimento e de um substrato de
oviposição, a temperatura é o fator que exerce maior influência sobre esse
período. Carvalho et al. (2005a) constataram que para O. thyestes também
ocorreu a diminuição do período de oviposição com o aumento da temperatura
(45,8 dias a 19°C e 14,3 dias a 31°C). Segundo Jervis & Copland (1996), alguns
predadores adultos podem ser capazes de manter níveis máximos de oogênese
por meio de termo-regulação obtida por comportamento de preferência termal,
pelo emprego de mecanismos fisiológicos ou por adaptações físicas como a
melanização do tegumento.
A fecundidade diária de O. insidiosus foi diretamente relacionada ao
incremento da temperatura, porque o menor valor (1,1 ovo/fêmea/dia) ocorreu
na combinação de temperatura mais baixa (21/11°C), quando houve uma
44
variação entre diurna e noturna de 10°C, e a maior fecundidade diária (5,6
ovos/fêmea/dia) a 30/26°C, cuja variação foi de apenas 4°C (TABELA 1). Não
foi observada diferença significativa entre os valores relativos às temperaturas
24/18°C e 27/21°C (3,9 e 4,1 ovos/fêmea/dia, respectivamente).
Embora exista uma grande variação de espécie para espécie, os limites
para uma faixa favorável, para a oviposição, são frequentemente mais estreitos
do que aqueles para a ovogênese (BURSELL, 1964). A fecundidade de várias
espécies de Orius também é afetada sob temperaturas constantes e essa relação é
diretamente proporcional ao incremento da temperatura, conforme observado
para Orius sauteri (Poppius) (NAGAI & YANO, 1999), O. laevigatus (NAGAI
& YANO, 1999; TOMMASINI, 2003), O. thyestes (CARVALHO et al.,
2005a,b) e O. insidiosus (CARVALHO et al., 2005b; MENDES et al., 2005).
Embora todas as fêmeas de O. insidiosus tenham ovipositado sob ação
das diferentes combinações de temperaturas alternantes, a 21/11°C foi verificado
que uma delas demorou 41 dias para colocar o primeiro ovo. Ao longo do seu
período reprodutivo essa fêmea colocou apenas três ovos, demonstrando, assim,
a influência negativa da temperatura alternante mais baixa (noturna,
correspondente a 11°C) utilizada nessa combinação sobre a fecundidade de O.
insidiosus. Mendes et al. (2005), também, observaram que temperaturas abaixo
de 16°C são desfavoráveis para a oviposição do predador, representando uma
maior sensibilidade a essa condição.
Uma vez que a fecundidade total é influenciada pela longevidade,
observou-se uma equivalência entre os valores observados a 21/11°C, cujo
período de oviposição foi longo (66,5 dias) e os valores a 30/26°C, quando a
longevidade foi curta e a fecundidade diária alta (TABELA 1). Os valores
observados a 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C foram semelhantes, com fecundidade
total de 147,58; 145,45 e 102,42 ovos/fêmea, respectivamente (TABELA 1).
Valores próximos aos encontrados neste trabalho a 30/26°C foram verificados
45
por Mendes et al. (2005) para fecundidade total de O. insidiosus a 31°C (109,4
ovos/fêmea), visto que em 28 e 25°C os valores foram também foram superiores
(142,6 e 206,7 ovos/fêmea, respectivamente).
Tommasini & Benuzzi (1996) avaliaram o desempenho das fêmeas de
O. laevigatus em regimes flutuantes (23/8, 29/5, 30/8 e 31/2°C) e constantes (14,
22 e 30°C) e verificaram que uma queda na fecundidade sob os regimes
flutuantes (46,5; 12,8; 48,5; 46,2 ovos/dia, respectivamente), provavelmente, foi
em decorência da queda brusca entre as temperaturas alternantes e a 14°C as
fêmeas não ovipositaram e as fecundidades mais altas foram observadas a 22 e
30°C (83,2 e 75,2 ovos/dia). De acordo com Carvalho et al. (2005a), as
temperaturas extremas podem influenciar negativamente os parâmetros
reprodutivos de espécies de Orius em virtude do maior gasto de energia
desprendido para outras atividades nessas condições. Também foi evidenciado
por Bursell (1974) que a fecundidade dos insetos é afetada pelas temperaturas
extremas mais rapidamente do que a maioria das outras funções fisiológicas. A
variação de temperatura para a produção de ovos é máxima em temperaturas
relativamente próximas do limite superior para reprodução e, então, caem
abruptamente as temperaturas mais altas e mais gradualmente nas mais baixas,
com o ótimo deferindo de espécie para espécie.
Com relação ao padrão de oviposição de O. insidiosus, foi observado
que o número médio de ovos/fêmea/dia aumentou com o incremento da
temperatura (FIGURA 1). Para a combinação de temperatura alternante 21/11°C
(FIGURA 1A), houve uma redução significativa no número médio diário de
ovos/fêmea, pois, o pico de oviposição nesse regime ocorreu no décimo oitavo
dia com 3,33% dos ovos produzidos (FIGURA 1A). Esse padrão, quanto ao pico
de oviposição, foi decorrente de uma maior longevidade apresentada por
algumas das fêmeas, quando mantidas a 21/11°C, as quais chegaram a
46
sobreviver até 121 dias e apresentarem um período muito longo entre a
colocação de um ovo e outro, ou seja, com variação de dois até doze dias.
Já com o aumento da temperatura, pode ser observado que, na
combinação 24/18°C (FIGURA 1B), não ocorreram intervalos entre as
oviposições, embora se tenha constatado uma maior longevidade. O pico de
oviposição apresentado pelo predador nessa combinação ocorreu no décimo
terceiro dia de vida da fêmea, com média diária de ovos acumulados de 4,34
ovos/dia e de um total de 154 ovos colocados. Foi verificado que,
aproximadamente, 80% dos ovos produzidos pelas fêmeas foram colocados nos
primeiros 49 dias após a sua emergência, porque a partir desse dia, o número de
ovos/fêmea colocados diminuiu vertiginosamente e cessou ao 68° dia, com
fêmeas sobrevivendo até 85 dias (FIGURA 1B).
47
FIGURA 1 - Curva de oviposição média diária e acumulada de O. insidiosus
para as temperaturas diurna/noturna 21/11°C (A); 24/18°C (B);
27/21°C e 30/26°C (D). UR 70±10% e fotofase de 12 h.
A 27/21°C (FIGURA 1C) foi observado um padrão semelhante ao
regime de temperatura 24/18°C, ou seja, 80% dos ovos produzidos foram
colocados até aos 45 dias e parando de colocar ovos ao 54° dia, embora
permanecesse com vida por mais 12 dias.
(A)
(B)
(C)
(D)
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
1 9 17 25 33 41 49 57 65 73 81 89 97 105 113 121
Dias após a emergência
% ovos/dia/fêmea
de O. insidiosus
0
20
40
60
80
100
% acum. de ovos
de O. insidiosus
% de ovos/dia % acumulada de ovos
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
1 5 9 13172125293337414549535761656973778185
Dias após a emergência
% ovos/dia/fêmea
de O. insidiosus
0
20
40
60
80
100
% acum. de ovos
de O. insidiosus
% de ovos/dia % acumulada de ovos
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
1 4 7 10131619222528313437404346495255586164
Dias após a emergência
% ovos/dia/fêmea
de O. insidiosus
0
20
40
60
80
100
% acum. de ovos
de O. insidiosus
% de ovos/dia % acumulada de ovos
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
1 3 5 7 9 11131517192123252729313335373941
Dias após a emergência
% ovos/dia/fêmea
de O. insidiosus
0
20
40
60
80
100
% acum. de ovos
de O. insidiosus
% de ovos/dia % acumulada de ovos
48
A 30/26°C (FIGURA 1 D) o pico de oviposição de O. insidiosus ocorreu
no quinto dia de vida da fêmea com uma média diária de 8,23 ovos/dia, de um
total de 204 ovos colocados, sem interrupções durante as oviposições. Foi
verificado que, aproximadamente, 80% dos ovos produzidos pela fêmea foram
colocados nos primeiros 20 dias após a sua emergência e, a partir desse dia, o
número de ovos/fêmea foi diminuindo até os 40 dias (FIGURA 1D). Esse
padrão, quanto à oviposição de O. insidiosus, assemelha-se àquele para outras
espécies de Orius, em que, aproximadamente, 80% dos ovos produzidos foram
colocados nos primeiros 15 dias após a emergência para O. laevigatus
(ALAUZET et al., 1994), O. thyestes (CARVALHO et al., 2005a) e O.
insisiosus (MENDES et al., 2005). Para O. insidiosus Mendes et al. (2005)
verificaram que o pico de oviposição na temperatura constante de 25°C foi ao
décimo primeiro dia da fase adulta, quando a média diária de ovos colocados foi
de aproximadamente 5,6 ovos/dia do total dos ovos (206,7 ovos); as fêmeas
colocaram 80% do total dos ovos até o 30° dia após a emergência.
A temperatura pode influenciar consideravelmente o número total de
ovos e o padrão de oviposição dos indivíduos adultos e, em consequência, a
fecundidade (CAMMELL & KNIGHT, 1992). Tanto a fecundidade total como a
média na qual a produção de ovos ocorre podem variar sob temperaturas
flutuantes comparadas com temperaturas médias constantes similares. Segundo
Ratte (1985), como os limites de temperatura para reprodução são próximos,
isso pode não somente resultar em decréscimo no número de ovos/fêmea, mas
também em uma perda na fertilidade de uma aumentada proporção de fêmeas,
podendo variar em condições de temperaturas flutuantes e constantes.
Para O. insidiosus neste estudo a fecundidade total foi igual a 24/18°C e
27/21°C, assim como o padrão de oviposição ( TABELA 1 e FIGURA 1B e 1C).
49
5.2 Período embrionário de O. insidiosus
Levando-se em conta que a temperatura média do regime 21/11°C é
igual a 16°C, verificou-se que em 21/11˚C o período embrionário (16,0 dias) foi
maior quando comparado com o observado na temperatura constante de 16°C
(14,0 dias) por Mendes et al. (2005). Provavelmente, o prolongamento desse
período se deu por causa da influência da temperatura noturna (11°C), utilizada
no regime de temperatura alternante, uma vez que O. insidiosus, quando
submetido à temperatura constante, apresenta uma temperatura base de 11,78°C
(MENDES et al., 2005).
Quanto às outras temperaturas alternantes avaliadas, foi observada uma
diminuição significativa do período embrionário de O. insidiosus com o
aumento do regime de temperatura de 24/18°C (5,9 dias) para 30/26°C (2,0 dias)
(TABELA 2). Esses valores foram diferentes daqueles observados por Mendes
et al. (2005), em temperaturas constantes, entretanto, os autores também
constataram um decréscimo desse período com o aumento da temperatura de
16°C para 31°C (14 e 3,3 dias, respectivamente). A 25°C, Meiracker (1999)
observou que o desenvolvimento dos ovos de O. insidiosus foi de 4,6 dias. Esse
valor foi próximo àquele observado para a combinação de temperatura alternante
27/21°C (4,0 dias), cuja média é 24°C (TABELA 2). Já Tommasini & Benuzzi
(1996) encontraram a 31/2°C um desenvolvimento embrionário de 5,7 dias para
a espécie O. laevigatus.
50
TABELA 2 - Período embrionário (dias) (±EP) de ovos de Orius insidiosus sob
temperaturas alternantes diurna-noturna. UR 70±10%, fotofase
12h
*Médias seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey ao
nível de 5% de significância.
**n= número de ovos
5.3 Longevidade de O. insidiosus
A longevidade de O. insidiosus foi significativamente afetada pelas
diferentes combinações de temperaturas alternantes avaliadas (TABELA 3).
Para as fêmeas de O. insidiosus, foi observada uma diminuição gradual e
significativa na longevidade entre as combinações de temperaturas alternantes, à
medida que a temperatura a que foram submetidas foram mais altas (99,1 para
21/11°C e 21,00 dias a 30/26°C, respectivamente) (TABELA 3).
Sob temperaturas constantes, Mendes et al. (2005) verificaram que a
longevidade das fêmeas de O. insidiosus a 25, 28 e 31°C foi de 49,8; 31,4 e 29,2
dias, respectivamente, ocorrendo uma estabilização em temperaturas acima de
28°C. Resultados semelhantes foram encontrados por Carvalho et al. (2005b)
quanto à longevidade das fêmeas de O. thyestes. Os autores relataram que esse
fato demonstra uma adaptação às temperaturas mais elevadas e que
possivelmente ocorre um maior gasto de energia para produção de ovos nessas
temperaturas. Tommasini & Benuzzi (1996), todavia, verificaram diferenças
entre os regimes testados para a longevidade das fêmeas de O. laevigatus,
Temperatura diurna/noturna Período embrionário (dias)
21/11 (16) 16,0± 0,05*a (n=14)**
24/18 (21) 5,9 ± 0,05 b (n=89)
27/21 (24) 4,0 ± 0,05 c (n=144)
30/26 (28) 2,0 ± 0,05 d (n=133)
51
constatando que a longevidade foi menor a 30°C constante (15,3 dias) que a
30/8°C (22,1 dias).
TABELA 3 - Longevidade (dias) (±EP) de fêmeas e machos de Orius insidiosus
sob temperaturas flutuantes (diurmas/noturnas), UR de 70±10% e
fotofase de 12h
Temperatura (°C) Fêmeas Macho
21/11 99,1 aA*(n= 8)** 58,9 aB (n= 8)
24/18 48,5 bA (n= 24) 43,9 aA (n= 24)
27/21 40,5 cA (n= 24) 26,7 bA (n= 24)
30/26 21,0 dA (n= 24) 16,5 bA (n= 24)
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna maiúscula na linha não
diferem entre si pelo teste Tukey ao nivél de 5% de significância.
**n= número de indivíduos avaliados.
Para os machos não ocorreram diferenças entre as combinações de
temperaturas mais baixas (21/11°C e 24/18°C) nem entre as mais altas (27/21°C
e 30/26°C), no entanto, verificou-se que ocorreu uma redução na longevidade,
quando se comparou com a combinação de temperatura alternante mais baixa
21/11°C com a mais alta 30/26°C, de 58,9 dias para 16,5 dias, respectivamente
(TABELA 3). Esse fato corrobora observações de Mendes et al. (2005) de que a
longevidade dos machos de O. insidiosus a 16, 22, 25, 28 e 31°C teve uma
diminuição gradativa, de 72,5 dias a 16°C para 19,2 dias a 31°C. Também
coincidem com os estudos de Carvalho et al. (2005) que, ao avaliarem a
longevidade de O. thyestes em temperaturas constantes, constataram que a
longevidade é afetada em condições de baixas temperaturas, sejam elas
constantes ou flutuantes.
Neste estudo observaram-se diferenças na longevidade entre as fêmeas e
os machos somente no regime de temperatura mais baixo 21/11°C. Para as
combinações de temperaturas 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, não foram
52
constatadas diferenças e a longevidade foi menor, independente do sexo
(TABELA 3).
Esses resultados demonstram um desempenho reprodutivo de O.
insidiosus mais adequado em condições de temperaturas flutuantes mais altas.
Uma profunda percepção nos mecanismos que governam a reação de diferentes
espécies pragas e inimigos naturais, quanto a regimes constantes e dinâmicos de
temperaturas, respectivamente, promoverá uma base para melhores previsões
das consequências de mudanças em estratégias de controle do clima em casas de
vegetação e, talvez, também para melhor manipulação climática para aumentar o
efeito do controle biológico. O presente estudo indica que tanto o tempo gasto
em temperaturas ótimas constantes quanto naquelas extremas deverá ser
considerado em relação a O. insidiosus e os diversos regimes climáticos.
53
6 CONCLUSÕES
A reprodução e longevidade do predador O. insidiosus são influenciadas
pelas combinações de temperaturas alternantes. Na combinação de temperaturas
alternantes mais baixas (21/11°C) ocorre um prolongamento dos períodos de pré
oviposição, oviposição e embrionário, assim como da longevidade. O melhor
desempenho do predador é observado a 30/26°C em todos os parâmetros
avaliados. O. insidiosus apresenta plasticidade quanto à capacidade de
reproduzir e manter-se em diferentes condições ambientais.
54
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57
CAPÍTULO 3
Biologia de Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895)
(Thysanoptera: Thripidae) em temperaturas alternantes
58
1 RESUMO
O tripes Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895) é uma espécie
oportunista que explora vários ambientes e causa sérios danos em muitas plantas
cultivadas em sistemas protegidos. São influenciados principalmente pela planta
hospedeira e temperatura. O objetivo deste trabalho foi avaliar os efeitos de
diferentes combinações de temperatura, com alternância entre diurna e noturna,
na biologia de F. occidentalis. Os testes foram conduzidos em câmaras
climatizadas a 21/11, 24/18, 27/21 e 30/26 ± 1°C, UR 70±10% e fotofase de
12h. Cerca de 60 ninfas de primeiro ínstar, recém-eclodidas, foram
individualizadas em placas de Petri (5 cm) sobre um pedaço de vagem de feijão
(Phaseolus vulgaris L.), disposto em discos de papel filtro umedecido, sendo
ambos trocados a cada dois dias. Foram avaliados o desenvolvimento e a
sobrevivência dos diferentes estágios. Fêmeas adultas, com até 24 horas de
idade, provenientes das ninfas mantidas nas diferentes combinações de
temperaturas, foram avaliadas com relação à reprodução e longevidade. O
desenvolvimento de F. occidentalis foi inversamente proporcional ao aumento
da temperatura, sendo de 12,8; 8,3; 8,0 e 6,7 dias a 21/11, 24/18, 27/21 e
30/26°C, respectivamente. As maiores sobrevivências foram verificadas nas
temperaturas 27/21 e 30/26°C (44,4% e 40,0%, respectivamente). A temperatura
base foi de 3°C sendo necessários 179 GD para que F. occidentalis completasse
o desenvolvimento. Os maiores períodos pré-reprodutivos foram verificados nas
temperaturas mais baixas 21/11°C (8,8 dias) e 24/18°C (6,6 dias) e os menores
naquelas mais altas 27/21°C (2,7 dias) e 30/26°C (2,8 dias). Não houve
influência da temperatura no período pré-reprodutivo e na fecundidade de F.
occidentalis. A longevidade de F. occidentalis foi de 16,4, 13,3, 8,6 e 10,3 dias
nas temperaturas alternantes 21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C,
respectivamente. Temperaturas alternantes têm efeito significativo nos diversos
parâmetros biológicos e no crescimento de F. occidentalis.
59
2 ABSTRACT
The thrips Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895) is an
opportunistic species that explores several environments and causes serious
damage in many cultivated plants in protected systems. Host plant and
temperature are the main factors influencing this species. The objective of this
study was to evaluate the effects of different combinations of temperature,
alternating between day and night, in the biology of F. occidentalis. The tests
were conducted in climatized chambers at 21/11, 24/18, 27/21 and 30/26 ± 1°C,
RH 70±10% and photophase of 12h. Approximately 60 first-instar, newly-
hatched nymphs were individualized in Petri dishes (5cm) with a bean pod
(Phaseolus vulgaris L.) placed on moinsted filter paper, both changed every two
days. Development and survival were evaluated in the different stages. Adult
females, with up to 24 of age, originating from the nymphs maintained in
different combinations of temperatures, were evaluated in regards to
reproduction and longevity. The development of F. occidentalis was influenced
with increases in temperature, being 12.8; 8.3; 8.0 and 6.7 days at 21/11, 24/18,
27/21 and 30/26°C, respectively. The highest survival was found at the highest
temperatures 27/21 and 30/26°C (44.4% and 40.0%, respectively). The base
temperature was 3°C and was necessary 179 day-degrees for F. occidentalis to
complete its development. The higher pre-reproductive periods were found at
lower temperatures 21/11°C (8.8 days) and 24/18°C (6.6 days) and lowest ones
in those higher 27/21°C (2.7 days) and 30/26°C (2.8 days). There was no
influence of temperature on pre-reproductive or on fertility of female F.
occidentalis. The longevity of F. occidentalis was 16.4, 13.3, 8.6 e 10.3 days at
temperatures alternating 21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, respectively.
Alternating temperatures have significant effects in several biological
parameters and on growing of F. occidentalis.
60
3 INTRODUÇÃO
O tripes Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895) (Thysanoptera:
Thripidae) é uma praga séria, com ampla distribuição e presente em 200
espécies de plantas hospedeiras. Causam danos direto em virtude da alimentação
e indireto por ser vetor de importantes vírus (LEWIS, 1997), sendo os mais
importantes os Toposvirus (INSV e TSWV). Os vírus são adquiridos nos
estádios ninfais, ao se alimentarem das plantas doentes e os adultos responsáveis
pela transmissão das viroses (BUENO, 2005).
F. occidentalis é encontrado em muitos cultivos em casas de vegetação,
e os danos mais sérios em cultivos de ornamentais são os causados nas flores
e/ou botões florais, como em rosas (CARVALHO et al., 2005). Em cultivos de
hortaliças causam danos principalmente nos frutos, com grandes perdas
ecômicas, além de prejudicar o mercado de exportação e interno (COLL et al.,
2007). O seu controle é dificultado por apresentar hábito críptico e uma alta
capacidade reprodutiva (TOMMASINI & MAINI, 1992).
São insetos influenciados particularmente pela temperatura e pela planta
hospedeira. É evidenciado que seu desenvolvimento e fecundidade são
acelerados nas temperaturas ao redor de 30°C (MALAIN & RAVENSBERG,
2003), e as fases imaturas são as mais suscetíveis às adversidades climáticas,
sobretudo, a temperaturas extremas, refletindo diretamente no seu
desenvolvimento e sobrevivência (GAUM et al., 1994; TOMMASINI &
MAINI, 1995). Segundo Sanchez et al. (1997), F. occidentalis é comum em
cultivos protegidos de pimentão, no entanto, durante os meses de inverno, sua
população permanece baixa. Embora essa espécie possa sobreviver por curtos
períodos a baixas temperaturas, seu nível de tolerância ao frio aparentemente
não é suficiente para sobreviver durante o período de inverno (BRODSGAARD,
1993), o que reflete nos seus parâmetros biológicos.
61
Em casas de vegetação, as variações de temperatura são acentuadas,
principalmente em regiões tropicais e, segundo Shipp et al. (2000), o clima
nesses ambientes protegidos tem uma importante influência sobre a dinâmica
populacional dos insetos, na sua ecologia, no dano causado por insetos-praga e
na efetividade de diferentes estratégias aplicadas para o controle das pragas.
Assim, o conhecimento do efeito das combinações de temperatura, alternando-se
entre aquelas diurnas e noturnas, permitirá previsões mais acuradas quanto ao
crescimento populacional de F. occidentalis em cultivos em casas de vegetação,
o que contribuirá para a aplicação de estratégias mais adequadas para o controle
dessa praga.
O presente trabalho foi realizado com o objetivo de avaliar os efeitos de
diferentes combinações de temperatura, com alternância entre diurna e noturna,
na biologia do tripes F. occidentalis em condições de laboratório.
62
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Obtenção de F. occidentalis
Os tripes foram coletados no período de abril a dezembro de 2007, em
cultivos comerciais de gérbera (Gerbera jacompsoni), em casa de vegetação,
localizados em Lavras - MG. As coletas foram realizadas pelo método da batida,
o qual consistiu de batidas leves das flores sobre uma bandeja branca, de onde,
em seguida, os insetos foram coletados com auxílio de um sugador manual. A
triagem e a identificação dos tripes foram realizadas em laboratório, de acordo
com chave taxonômica apresentada por Monteiro et al. (2001) e, posteriormente,
confirmada por especialista. Esses exemplares de F. occidentalis foram usados
para a manutenção de uma criação no laboratório.
4.2 Criação de F. occidentalis
Sementes de algodão (Gossypium hirsutum L
.) da variedade BRS –
Cedro, tratadas com Vitavax (Carboxim + Thiran), foram semeadas em bandejas
de isopor (22 x 38 cm), contendo substrato Plantimax®, as quais foram regadas
duas vezes por semana e mantidas em gaiola de madeira (60 x 150 x 60 cm) e
coberto por organza. As gaiolas foram mantidas em câmara climatizada do tipo
Fitotron a 26 ± 2°C, fotofase 12 horas e umidade relativa de 60±10%.
Duas semanas após a semeadura, as plântulas de algodão, contendo os
cotilédones abertos, foram infestadas com adultos de F. occidentalis. Foi
oferecido pólen (uma vez por semana) como alimento suplementar, o qual foi
proveniente de colméias de Apis mellifera L. Após uma semana da infestação
das plântulas com os tripes, as mesmas foram cortadas com auxílio de uma
tesoura e colocadas em bandejas de plástico (45 x 29 cm) sobre uma camada de
63
vermiculita. Também se acrescentaram vagens de feijão (Phaseolus vulgaris L.)
sobre as plântulas, as quais serviram de alimento para as ninfas de primeiro e
segundo ínstares dos tripes que migraram do algodão para a vagem. A pupação
do tripes ocorreu na vermiculita. Essas bandejas foram mantidas em gaiolas de
madeira e organza (60 x 150 x 60 cm). Os adultos recém-emergidos reinfestaram
novas plântulas de algodão em outra bandeja colocada na gaiola de madeira.
Todo esse processo foi repetido tantas vezes quantas necessárias no sentido de
ter-se uma criação de manutenção de F. occidentalis em laboratório. Essa
metodologia foi adaptada de Castañe & Zalom (1994).
4.3 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas
As temperaturas utilizadas no experimento foram definidas com base em
dados de temperaturas médias diurnas e noturnas, observados diariamente nos
últimos cinco anos, no interior de casa de vegetação com cultivos de rosas, no
Sítio Reijers município de Andradas-MG, localizado a 22˚04’05’’S e
46˚34’09’’W, a 920 m de altitude. Este estudo é complemento de trabalhos
realizados com liberações do predador O. insidiosus para o controle do tripes F.
occidentalis nos cultivos de rosas nesse local. As diferentes combinações de
temperatura diurna/noturna utilizadas no experimento foram 21/11, 24/18, 27/21
e 30/26 ± 1°C caracterizando as estações do ano inverno, outono, primavera e
verão, respectivamente. As temperaturas médias correspondentes a essas
combinações são iguais a 16, 21, 24 e 28 °C.
4.4 Desenvolvimento e sobrevivência de F. occidentalis
Foram utilizadas 60 ninfas de primeiro ínstar de F. occidentalis, recém-
eclodidas (com até 24 horas de vida), provenientes da criação de manutenção
64
para cada combinação de temperatura alternante avaliada. Essas ninfas foram
individualizadas em placas de Petri (5 cm), sobre um pedaço de vagem de feijão
mantido em disco de papel filtro umedecido. A vagem e o disco de papel filtro
foram trocados a cada dois dias. As placas foram mantidas em câmaras
climatizadas nas respectivas combinações de temperatura diurna/noturna: 21/11,
24/18, 27/21 e 30/26±1°C.
A transição da ninfa de primeiro ínstar para o segundo foi determinada
pela presença de exúvia e, também, da observação da porção esverdeada do
intestino, pois as diferenças morfológicas entre os dois estádios não são muito
evidentes, pois, nesses estádios, as ninfas apresentam atividades alimentares. A
pré-pupa foi determinada pelas asas curtas e pelo menor número de
antenômeros, observando-se que essa fase é relativamente imóvel e apresenta
pouca ou nenhuma atividade alimentar. A pupa foi reconhecida pelas asas mais
longas, com as antenas dispostas para trás ao longo da cabeça, sendo essas
completamente imóveis e não apresentam atividade alimentar (RIJN et al.,
1995). Os adultos foram identificados de acordo com a chave taxonômica
(MONTEIRO et al., 2001).
A duração e sobrevivência do primeiro e segundo ínstares, dos períodos
pré-pupa e pupa e do desenvolvimento foram observados diariamente.
4.5 Exigências térmicas
As exigências térmicas, temperatura base e constante térmica das fases
de pré-pupa e pupa e, para o desenvolvimento do tripes foram determinadas
segundo metodologia proposta por Haddad et al. (1999). Por esta mesma
metodologia não foi possível determinar a temperatura base (Tb) e a constante
térmica (K) para o primeiro e segundo ínstares de F. occidentalis, em
65
decorrência da obtenção de valores dispersos que não possibilitaram o ajuste
para a regressão.
4.6 Reprodução e longevidade de F. occidentalis
Foram utilizadas fêmeas de F. occidentalis com até 24 horas de idade,
obtidas com base nas ninfas mantidas nas diferentes combinações de
temperaturas avaliadas no experimento anterior. Cada fêmea foi individualizada
e colocada em placa Petri (5 cm) sobre uma plântula de algodão, a qual serviu
como alimento e substrato de oviposição. Visando manter a turgescência na
plântula de algodão, foi colocado algodão umedecido em sua base e a mesma
ficou disposta sobre um disco de papel filtro umedecido. As plântulas de
algodão foram trocadas a cada três dias e observadas diariamente. Foram
avaliados os períodos pré-reprodutivo e reprodutivo, a fecundidade diária e total
e a longevidade das fêmeas nas diferentes combinações de temperaturas.
Em razão das dificuldades de visualização dos ovos, confirmada por
Nondillo et al. (2008), e o fato dessa espécie de tripes apresentar a reprodução
partenogenética (ausência de machos), adotou-se o procedimento de realizar as
avaliações da fecundidade pelo número de descendentes produzidos.
4.7 Análise dos dados
Os dados foram interpretados estatisticamente por meio de análise de
variância, sendo utilizado delineamento inteiramente casualizado. Para cada
temperatura, as médias foram comparadas pelo teste de Tukey ao nível nominal
de significância de 5%, sendo utilizado o software estatístico R
(versão 2.5.1-
Survival).
66
O período ninfal e os estágios de pré-pupa e pupa foram avaliados, por
meio da Análise de Sobrevivência, ou seja, quanto aos tempos de permanência
em cada estágio independente do sexo em duas situações: comparando os
estádios em cada temperatura e a temperatura em cada estádio. Por meio do
estimador não paramétrico de Kaplan-Meier foi calculada a curva de
sobrevivência e estimado o tempo mediano de sobrevivência das ninfas, pré-
pupas e pupas. Esse tempo foi obtido traçando-se uma reta paralela ao eixo x
(tempo de vida), considerando-se 0,5 de sobrevivência (eixo y), até a
interceptação com as curvas de sobrevivência. O ponto de encontro plotado no
eixo x corresponde ao tempo mediano. O tempo mediano de vida é o valor no
qual pelo menos 50% dos indivíduos de uma amostra passam pelo evento de
interesse que, neste caso, referiram-se à mudança de fase (COLOSIMO &
GIOLO, 2006).
67
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Desenvolvimento de F. occidentalis
O tripes F. occidentalis apresentou dois ínstares ninfais, as fases de pré-
pupa, pupa e adulto em todas as temperaturas alternantes avaliadas, estando de
acordo com estudos referentes a essa espécie realizados por Tommasini & Maini
(1995).
Foi observada maior duração do primeiro ínstar de F. occidentalis nas
combinações de temperatura alternante 21/11°C (3,2 dias) e nas intermediárias
24/18°C e 27/21°C. A menor duração deste ínstar foi verificada a 30/26°C (2,0
dias) que foi semelhante à observada a 24/18°C (2,7 dias) (TABELA 1). Para o
segundo ínstar de F. occidentalis, a combinação de temperatura mais baixa
21/11°C apresentou a maior duração do desenvolvimento em relação às demais
temperaturas. Nas temperaturas mais altas 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, não
foram verificadas diferenças significativas, visto que as ninfas gastaram
praticamente a metade do tempo para mudarem para o próximo estádio, quando
comparado com a combinação de temperatura mais baixa 21/11°C (TABELA 1).
TABELA 1 - Duração (dias) (±EP) das fases de desenvolvimento de F.
occidentalis em temperaturas alternantes (diurna/noturna), e
fotofase de 12 h
T (°C)
Duração (dias)
1º ínstar 2º ínstar Pré-pupa Pupa Desenvolvimento
21/11 3,2 ± 0,20 ab* 3,7 ± 0,20 a 1,8 ± 0,19 a 4,8 ± 0,26 a 12,8 ±0,38a
24/18 2,7 ± 0,20 b 2,0 ± 0,20 b 1,5 ± 0,19 ab 2,7 ± 0,26 b 8,3±0,38b
27/21 3,5± 0,20 a 1,8±0,20 b 1,0± 0,19 b 2,0±0,26 b 8,0±0,38 b
30/26 2,0 ±0,20 c 1,8± 0,20 b 1,0 ±0,19 b 2,0± 0,26 b 6,7± 0,38 c
CV (%) 20,00 21,43 34,91 22,23 10,44
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo
teste Tukey ao nível de 5% de significância.
68
O desenvolvimento ninfal do primeiro e segundo ínstares de F.
occidentalis, quando expostos à temperatura diurna/noturna 21/11°C (média de
16°C) foi de 6,9 dias (TABELA 1). Esse valor foi muito inferior ao encontrado
por Gaum et al. (1994) quando as ninfas desse tripes foram expostas à
temperatura constante de 15°C (22,55 dias) e mantidos em plantas de pepino.
Na temperatura mais alta 30/26°C (média de 28°C), o desenvolvimento
ninfal do primeiro e segundo ínstar levou 3,8 dias (TABELA 1), valor
semelhante ao encontrado por Robb (1989) em plantas de crisântemo, que foi de
4,2 dias a 27,2°C, e menor do que aquele obtido por Gaum et al. (1994) a 30°C
em plantas de pepino (5,40 dias).
Valores similares à duração do primeiro e segundo ínstares de F.
occidentalis, isolados, observados neste trabalho a 30/26°C (2,0 e 1,8 dias,
respectivamente), foram encontrados por Zhi et al. (2005) a 25°C, quando
criados em vagem de feijão e pólen, com duração de 2,0 e 2,0 dias,
respectivamente. Rijn et al. (1995), utilizando plantas de pepino a 25°C,
observaram um desenvolvimento ninfal de 2,3 e 3,8 dias, respectivamente.
Nota-se que tanto a temperatura como a planta hospedeira são fatores
que interferem no desenvolvimento de F. occidentalis. Assim, as plantas
hospedeiras com diferentes qualidades nutricionais e também, provavelmente, o
fato de terem sido usadas diferentes combinações de temperaturas com
alternância entre diurna e noturna, pode ter atenuado o efeito deletério da maior
temperatura 30/26°C (média de 28°C) sobre as ninfas, aumentando assim a
tolerância térmica de F. occidentali e não prejudicando o desenvolvimento. De
acordo com Hallman & Denlinger (1998), as temperaturas extremas são o
principal fator e podem delimitar o desenvolvimento dos insetos em condições
ambientais com flutuações de temperaturas com máximas e mínimas, o que pode
provocar mudanças fisiológicas e comportamentais do inseto quando exposto a
essas mudanças climáticas.
69
A duração das fases de pré-pupa e pupa de F. occidentalis apresentou
diminuição significativa quando as temperaturas variaram de 21/11 para as
demais avaliadas. Já em 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C não ocorreram diferenças
significativas na duração dos estádios de pré-pupa e pupa de F. occidentalis.
Valores similares aos encontrados no presente trabalho, para a combinação de
temperatura 30/26°C (média de 28°C), foram relatados por Robb (1989), quando
o tripes foi mantido em plantas de crisântemo a 27,2°C, com duração para pré-
pupa e pupa de 0,9 e 2,3 dias, respectivamente. Gaum et al. (1994) obtiveram
duração da pré-pupa e pupa de 1,0 e 1,9 dias, respectivamente, em plantas de
pepino a 30°C,
O tempo para o desenvolvimento de F. occidentalis, da ninfa de
primeiro ínstar ao adulto, foi mais longo para a combinação de temperatura
alternante diurna/noturna 21/11°C (12,8 dias), em virtude de que foram 50%
maiores que na temperatura 30/26°C (6,7 dias). Para as temperaturas
intermediarias, portanto, não houve diferença significativa no desenvolvimento
(TABELA 1).
Este fato também foi constatado por Gaum et al. (1994), ao verificarem
que o desenvolvimento também diminuiu quando as temperaturas constantes
variaram de 15°C para 30°C (47,96 e 11,49 dias, respectivamente). Lowry et al.
(1992) observaram uma diminuição de 26% no período de desenvolvimento,
quando compararam o mesmo a 20°C (18,7 dias) e 25°C (13,8 dias).
Os resultados demonstram haver redução no desenvolvimento de F.
occidentalis em consequência da influência de temperaturas alternantes, sendo
provável que esse fator também esteja relacionado com a variedade da planta
hospedeira. Tommasini & Maini (1995) demonstraram que o período de
desenvolvimento dessa espécie de tripes está diretamente relacionado com as
condições climáticas e com a variedade das plantas hospedeiras.
70
Considerando o tempo mediano de vida, durante o desenvolvimento de
F. occidentalis, as ninfas de primeiro ínstar apresentaram comportamento
semelhante entre as temperaturas alternantes 21/11°C, 24/18°C e 27/21°C
(FIGURA 1). A 30/26°C as ninfas de primeiro ínstar apresentaram o tempo mais
curto, demonstrando que 50% das ninfas mudaram para o segundo ínstar após
dois dias. Foi observado que no segundo ínstar as ninfas apresentaram um
comportamento distinto, pois nas temperaturas mais baixas 21/11°C e 24/18°C,
o tempo requerido foi maior e 50% das ninfas passaram para a próxima fase
depois de quatro e três dias, respectivamente. Sob temperaturas mais altas
avaliadas, 27/21°C e 30/26°C, o período foi de dois dias para ambas as
combinações (FIGURA 1). Na fase de pré-pupa e pupa, o comportamento foi
semelhante entre as temperaturas 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C e o tempo
mediano de vida foi reduzido a um dia e a dois dias, respectivamente (FIGURA
1). A 21/11°C esses tempos foram mais longos, dois e quatro dias,
respectivamente (FIGURA 1).
71
Tempo de vida (dias)
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 21/11ºC
02468
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Sobrevivência estimada
Tempo de vida (dias)
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 21/11ºC
012345
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
Sobrevivência estimada
Tempo de vida (dias)
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 21/11ºC
0123456
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a est
i
ma
d
a
Tempo de vida (dias)
Temperatura 30/26ºC
Temperatura 27/21ºC
Temperatura 24/18ºC
Temperatura 21/11ºC
01234567
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0
S
o
b
rev
i
v
ê
nc
i
a es
ti
ma
d
a
Primeiro ínstar
Segundo ínstar
Pré-pupa Pupa
FIGURA 1 - Curvas de sobrevivência para o tempo mediano de vida, em dias,
de ninfas de primeiro ínstar, segundo ínstar, pré-pupa e pupa de
Frankliniella occidentalis em quatro regimes de temperaturas
alternantes, UR 60±10% e fotofase 12 h.
5.2 Sobrevivência dos diferentes estágios de F. occidentalis
Não foi observada diferença significativa na sobrevivência do primeiro e
segundo ínstares de F. occidentalis entre as combinações de temperaturas
diurnas/noturnas avaliadas. No primeiro ínstar as menores sobrevivências foram
verificadas entre as combinações de temperaturas, 21/11°C e 24/18°C (44,4 e
46,7%, respectivamente), sendo a temperatura 27/21°C semelhante a 30/26°C,
na qual foi obtida a maior sobrevivência (79,6%) (TABELA 2). No segundo
72
instar, as menores sobrevivências foram constatadas nas temperaturas mais
baixas 21/11°C e 24/18°C (61,1 e 58,3%, respectivamente). Não foi verificada
diferença entre as temperaturas 21/11°C, 27/21°C e 30/26°C, as maiores
sobrevivências foram observadas nas temperaturas 27/21°C e 30/26°C (75,0 e
76,2%, respectivamente) (TABELA 2).
TABELA 2 - Sobrevivência (%) (±EP) das diferentes fases de desenvolvimento
de F. occidentalis e desenvolvimento total em temperaturas
alternantes (diurna/noturna), e fotofase de 12h
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo
teste Tukey ao nível de 5% de significância.
Lowry et al. (1992) não constataram sobrevivência nos primeiros
estádios ninfais de F. occidentalis a 30°C (100% de mortalidade), mas
observaram 80% de sobrevivência a 20°C fato, também, verificado por Morais
(2004) o qual observou que houve uma redução da sobrevivência do primeiro e
segundo ínstares de F. occidentalis quando submetidos à temperatura de 30°C
(21,2%).
Na fase de pré-pupa de F. occidentalis, a menor sobrevivência foi
observada a 30/26°C, de 76,7% (TABELA 2). Esse fato deve-se,
provavelmente, à diminuição da umidade no interior dos recipientes de
criação por causa do aumento da temperatura, o que pode ter provocado o
ressecamento das pré-pupas. Essa observação também foi relatada por
Morais (2004) o qual verificou um índice de sobrevivência das pré-pupas de
T (°C)
Sobrevivência (%)
1º ínstar 2º ínstar Pré-pupa Pupa Desenvolvimento
1/11 44,4 ± 0,20 b* 61,1 ± 5,83ab 100,0 ± 5,18 a 100,0 a 11,11 ± 1,06 c
24/18 46,7 ± 0,20 b 58,3 ± 5,83 b 91,7 ± 5,18 ab 100,0 a 20,0 ± 1,06 b
27/21 64,8 ± 0,20 a 75,0 ± 5,83 a 100,0 ± 5,18 a 100,0 a 44,4 ± 1,06 a
30/26 79,6 ± 0,20 a 76,2 ± 5,83 a 76,7 ± 5,18 b 100,0 a 44,0 ± 1,06 a
CV (%) 21,72 22,05 13,77 - 8,63
73
F. occidentalis de 97,9%, 95,0% e 100,0%, a 15, 20 e 25°C, respectivamente,
visto que a 30°C a sobrevivência também diminuiu (70,8%). Não houve
diferença significativa na sobrevivência da fase de pré-pupa nas combinações
de temperatura 21/11°C (100%), 24/18°C (91,7%) e 27/21°C (100,0%)
(TABELA 2).
A sobrevivência das pupas de F. occidentalis foi de 100% em todas as
combinações de temperaturas alternantes (TABELA 2). Assim, a menor
sobrevivência do tripes verificada nos estádios iniciais pode ser explicada em
virtude da grande sensibilidade das ninfas, quando expostas a temperaturas
alternantes diurnas e noturnas, principalmente pela grande variação de
temperatura em que as ninfas foram submetidas. Esse resultado corrobora com
as observações de Cammell & Knight (1992) os quais relataram que a
sobrevivência do inseto sofre variações, dependendo do estágio de
desenvolvimento e pode ser mais susceptível a temperaturas extremas quando
comparadas com a fase adulta.
A porcentagem de sobrevivência total de F. occidentalis foi menor nas
combinações 21/11°C e 24/18°C (11,11% e 20,0%, respectivamente) e maior
nas combinações mais altas 27/21°C e 30/26°C (44,4% e 44,0%,
respectivamente) (TABELA 2). Esses valores foram diferentes dos obtidos por
Nondillo et al. (2008) que observaram uma menor sobrevivência para o
desenvolvimento de F. occidentalis nas temperaturas mais altas avaliadas
(61,6% a 31°C e maior a 22°C de 88,4%, respectivamente).
5.3 Exigências térmicas de F. occidentalis
A velocidade do desenvolvimento aumentou conforme houve o aumento
da temperatura (FIGURA 2), considerando-se os estágios avaliados quanto às
exigências térmicas de F. occidentalis.
74
As temperaturas base dos estágios de pré-pupa e pupa de F. occidentalis
foram de 1,8°C e 6,1°C, respectivamente (TABELA 3).
Observou-se que houve um aumento da temperatura base de F.
occidentalis com a mudança de estágio quando submetidos à combinação de
temperatura alternante. Esse fato também pode ser verificado por McDonald et
al. (1999) para F. occidentalis criados em crisântemo que obtiveram a
temperatura base para as fases de pré-pupa e pupa de 5,2 e 9,2°C,
respectivamente. Valores diferentes dos observados neste trabalho foram
relatados por Gitonga et al. (2002) ao constatarem para F. occidentalis criados
em feijão (Phaseolus vulgaris L., var. Monel) uma temperatura base de 8,3 e
8,1°C, para os estágios de pré-pupa e pupa, respectivamente. No entanto, os
valores para a temperatura base obtidos, portanto, por Morais (2004) para F.
occidentalis criados em feijão de porco (Canavalia ensiformis L.) para os
estágios de pré-pupa e pupa foram 10,9 e 7,6°C, respectivamente.
75
FIGURA 2 - Relação entre a temperatura e velocidade de desenvolvimento dos
estágios de pré-pupa, pupa e desenvolvimento ninfa a adulto de F.
occidentalis.
TABELA 3 - Temperatura base (Tb) e constante térmica (K), nos diferentes
estágios e desenvolvimento de F. occidentalis.
Fase de
desenvolvimento
Tb (°C) K (GD) Equação (1/D) R² (%)
Pré-pupa 1,8 26,6 -0,068 + 0,037X 96,6
Pupa 6,1 45,6 -0,133 + 0,0219X 98,3
Desenvolvimento 3,0 179 -0,0167 + 0,0055X 97,5
0
0.4
0.8
1.2
1.6
2
1,82 16 21 24 26
Temperatura (°C)
Duração (Dias)
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1/ Duração
Velocidade de desenvo lvimento Desenvolviment o (dias)
T
0
1
2
3
4
5
6
6.116212426
Temperatura (°C)
Duração (Dias)
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
1/ Duração
Velocidade de desenvolvimento Desenvo lvimento (dias)
TB
0
2
4
6
8
10
12
14
3 16212426
Temperatura (°C)
Duração (Dias)
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
0.14
0.16
0.18
1/ Duração
Velocidade de desenvolvimento Desenvolvimento (dias)
TB
Pré-
p
upa
Pupa
Desenvolvimento
76
A temperatura base para o desenvolvimento de F. occidentalis foi de
3,0°C. Esse fato pode explicar porque F. occidentalis é capaz de reproduzir
mesmo em períodos com baixas temperaturas. Gitonga et al. (2002)
identificaram valores mais altos aos verificados neste trabalho, com temperatura
base para o desenvolvimento de 9,0°C e Lowry et al. (1992) estimaram os
valores de 6,5°C.
A constante térmica observada para F. occidentalis para a fase de pré-
pupa foi de 26,6 graus-dias (GD), ou seja, a quantidade de GD acumulados
necessários para que o inseto passe de uma fase a outra (TABELA 3). Na fase de
pupa a constante térmica foi 45,6 GD, sendo necessários 179 GD para F.
occidentalis completar o seu desenvolvimento.
Nondillo et al. (2008) verificaram uma constante térmica para F.
occidentalis nos estádios de pré-pupa e pupa de 10,09 e 10,15°C,
respectivamente e 249,8 GD foram necessários para o tripes completar seu
desenvolvimento. Lowry et al. (1992), entretanto, verificaram a constante
térmica (K) de 253 GD e Gitonga et al. (2002) observaram o valor de 256 GD
para o desenvolvimento total dessa espécie de tripes.
Diversos fatores podem influenciar os requerimentos térmicos para o
desenvolvimento para uma espécie. Essas diferenças para os estágios imaturos e
no desenvolvimento total para F. occidentalis, de acordo com Gaum et al.
(1994), podem ser atribuídas às plantas hospedeiras utilizadas, as quais
consequentemente apresentam também diferenças nutricionais e podem
influenciar diretamente o período de desenvolvimento de F. occidentalis.
O conhecimento dos efeitos da variação da temperatura ajudará a prever
o comportamento do tripes nos diferentes cultivos em casas de vegetação,
auxiliando no manejo e contribuindo para programas de controle biológico mais
efetivo dessa praga.
77
5.4 Reprodução de F. occidentalis
O período reprodutivo das fêmeas e a longevidade de F. occidentalis
foram analisados considerando os adultos procedentes dos estádios mantidos
durante o desenvolvimento nas diferentes combinações de temperaturas
alternantes. Nas temperaturas alternantes mais baixas 21/11°C e 24/18°C foram
obtidas as maiores mortalidades de 88,9% e 80,0%, respectivamente. Já nas
temperaturas 27/21°C e 30/26°C, a mortalidade dos estádios de F. occidentalis
foi de 55,6% e 56,0% respectivamente. Justifica-se, portanto, o baixo número de
adultos utilizados para avaliar a reprodução de F. occidentalis (TABELA 4).
Os maiores períodos pré-reprodutivos foram verificados nas
combinações de temperaturas mais baixas (21/11°C e 24/18°C) e os menores
naquelas mais altas (27/21°C e 30/26°C) (TABELA 4).
TABELA 4 - Período de pré-reprodutivo, reprodutivo (dias) e fecundidade diária
e total (±EP) de F. occidentalis em temperaturas alternantes
(diurna/noturna), e fotofase de 12 h
T (°C) n** Período pré-
reprodutivo
Período
reprodutivo
Fecundidade
diária
Fecundidade
total
21/11 5
8,8 0,92 a* 4,8
1,63 a
2,18±0,20 ab 11,00±7,05ab
24/18 7
6,6 0,92 a 5,6
1,63 a
2,4 ± 1,02 ab 9,06±5,96 ab
27/21 12
2,7 0,62 b 5,6
1,09 a
1,4 ± 0,69 b 5,92±4,55b
30/26 17
2,8 0,55 b 5,3
0,97 a
3,8 ± 0,61 a 17,41±3,82ª
*Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si pelo
teste Tukey ao nível de 5% de probabilidade,
**n= número de indivíduos avaliados.
Assim, comparando-se os valores obtidos para o período pré-reprodutivo
na combinação de temperatura 30/26°C (2,8 dias) com os observados por Zhi et
al. (2005), sob temperatura constante de 25°C (2,24 dias), foram encontrados
semelhanças entre os valores, demonstrando, pois, a influência da temperatura
78
alternante mais baixa, com média de 26°C. Rijin et al. (1995) observaram menor
período pré-reprodutivo (1,81 dias) para as fêmeas de F. occidentalis, criadas em
pepino a 25°C.
Não houve diferença significativa para o período reprodutivo de F.
occidentalis nas diferentes combinações de temperaturas (TABELA 4). Valores
superiores aos encontrados nas combinações de temperaturas avaliadas foram
observados por Zhi et al. (2005) ao constatarem o período reprodutivo de 24,56
dias para F. occidentalis, a 25°C, quando criados em vagem de feijão e pólen. O
período reprodutivo de F. occidentalis, relatado por Arzone et al. (1989) a 25°C,
foi de 12 dias em crisântemo. Lacasa (1990), no entanto, averiguou que a 25°C
esse período foi maior (28 dias) quando se utilizaram plantas de pimentão.
Deve ser levado em conta que o pólen utilizado como suplemento
adicional foi ausente neste trabalho durante a avaliação da fecundidade. De
acordo com Trichilo & Leigh (1988), a fecundidade depende tanto da variedade
da planta de algodão como da dieta, assim, a maior fecundidade é obtida quando
existe uma alta quantidade de pólen. Desta maneira, a falta do suplemento
alimentar neste estudo pode ter influenciado a reprodução de F. occidentalis,
além da planta hospedeira.
Foram constatados valores semelhantes para a fecundidade diária
(ninfas/fêmea/dia) entre as combinações de temperaturas alternantes (TABELA
4). Gaum et al. (1994) obtiveram fecundidade diária de F. occidentalis em
plantas de pepino, de 2,76 a 15°C e de 10,65 ovos/fêmea/dia a 30°C. Riijn et al.
(1994), entretanto, observaram para F. occidentalis a 25°C, o número de 4,1
ovos/fêmea/dia. De acordo Cammell & Knight (1992) a fecundidade pode
apresentar grandes alterações sob condições de temperaturas flutuantes quando
comparado com aquelas em temperaturas constantes.
Foram observadas semelhanças entre os valores para fecundidade total
entre as diferentes combinações de temperaturas (TABELA 4). Zhi et al. (2005)
79
observaram valores muito superiores quanto à fecundidade total para F.
occidentalis (97,72, ovos/fêmea) quando criadas em vagem e pólen.
Essas diferenças observadas quanto à fecundidade total de F.
occidentalis corroboram relatos de Hulshof et al. (2003), os quais colocam que
provavelmente não são somente quanto às diferenças de recurso nutricional, mas
também dependem do tempo de sobrevivência do tripes. Assim, quanto maior o
tempo de sobrevivência, mais alto o número de descendentes produzidos.
5.5 Longevidade de F. occidentalis
A longevidade de F. occidentalis foi influenciada pelas diferentes
combinações de temperaturas alternantes testadas. Verificaram-se semelhanças
na longevidade de F. occidentalis nas temperaturas alternantes 21/11°C e
24/18°C (16,4 e 13,3 dias, repectivamente) e entre as combinações de
temperaturas alternantes 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C (TABELA 5).
TABELA 5 - Longevidade (dias) (±EP) de fêmeas de F. occidentalis sob
temperaturas alternantes (diurma/noturna) e fotofase de 12 h
Temperatura (ºC) Nº Longevidade (dias)
21/11 5 16,4 ± 1,89 a**
24/18 7 13,3 ± 1,60 ab
27/21 12 8,6 ± 1,22 b
30/26 17 10,3 ± 1,03 b
* n= número de indivíduos avaliados
**Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem entre si
pelo teste Tukey ao nível de 5% de probabilidade.
Zhi et al. (2005) observaram que a longevidade das fêmeas de F.
occidentalis sob temperatura constante de 25°C, foi de 28,36 dias, ao contrário
do constatado no presente estudo, no qual a longevidade foi mais curta. Lowry et
80
al. (1992) afirmam que a longevidade das fêmeas de Frankliniella fusca (Hinds)
e F. occidentalis em diferentes temperaturas constantes, relatando que para F.
fusca a longevidade diminuiu com o aumento da temperatura, de 10,26 (20°C)
para 6,27 (35°C). Para as fêmeas F. occidentalis foi averiguado um
comportamento diferente, as quais apresentaram uma longevidade de apenas
2,20 e 2,33 dias (20 e 25°C, respectivamente).
De acordo com Lublinkhof & Foster (1977), fertilidade de F.
occidentalis é especialmente afetada pela temperatura, mais do que pela
variedade de planta hospedeira e a longevidade diminui com o aumento da
temperatura, e as mais altas fertilidades parecem ser mais altas em temperaturas
médias.
Os resultados demonstraram que F. occidentalis foi capaz de se
reproduzir mesmo em temperaturas mais baixas. As temperaturas mais altas
(30/26°C), todavia, foram mais favoráveis ao desenvolvimento e reprodução
dessa espécie de tripes. De acordo com Cammell & Knight (1992), as condições
de climas mais quentes podem favorecer e aumentar a incidência de algumas
espécies de pragas, especialmente em climas temperados, o que pode causar
maiores danos às plantas. Assim, além de fornecer informações para o maior
conhecimento sobre a biologia de F. occidentalis, a compreensão do seu
comportamento, envolvendo os regimes com alternância entre temperaturas
diurnas e noturnas, será importante e ajudará quanto ao manejo dessa praga em
condições de cultivo protegido.
81
6 CONCLUSÕES
As combinações de temperatura influenciam o desenvolvimento, a
sobrevivência e a longevidade de F. occidentalis. Nas combinações de
temperaturas mais baixas (21/11°C e 24/18°C) há um prolongamento da
longevidade e dos períodos pré-reprodutivo. As combinações de temperaturas
mais altas 27/21 e 30/26°C são mais favoráveis para desenvolvimento de F.
occidentalis.
82
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86
CAPÍTULO 4
TABELA de vida de fertilidade do tripes Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) (Thysanoptera: Thripidae) e do predador Orius
insidiosus (SAY, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae)
87
1 RESUMO
Tabelas de vida fornecem informações importantes para o conhecimento
da dinâmica populacional de inimigos naturais e de pragas, o que auxilia na
aplicação de programas de controle biológico. Com este trabalho objetivou-se
determinar as Tabelas de vida de fertilidade de Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) e Orius insidosus (SAY, 1832), submetidos a temperaturas
alternantes, diurna-noturna. Os testes foram conduzidos em câmaras
climatizadas a 21/11, 24/18, 27/21 e 30/26±1°C, UR 70±10% e fotofase 12h.
Casais de O. insidiosus foram mantidos em placas Petri (5 cm), contendo um
chumaço de algodão umedecido, ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879)
como alimento ad libitum e substrato de oviposição. Fêmeas adultas de F.
occidentalis, com até 24 horas de idade, foram individualizadas e colocadas em
placas Petri (5 cm) sobre um cotilédone de algodão em disco de papel filtro
umedecido. Para F. occidentalis a maior fecundidade (m
x
) foi verificada a
30/26°C (3,2 ninfas/fêmea). A taxa líquida de reprodução (R
0
) e a taxa intrínseca
de aumento (r
m
) foram significativamente maiores a 30/26°C (R
0
= 4,19 fêmeas e
r
m
= 0,14 fêmea/fêmea/dia), comparada com as demais temperaturas avaliadas. O
intervalo médio entre as gerações diminuiu conforme o aumento da temperatura
de 23,42 para 10,48 dias (21/11 e 30/26°C, respectivamente). A razão finita de
crescimento () foi maior a 30/26°C (1,15 fêmea/dia). O tempo em que a
população de F. occidentalis levou para duplicar (TD) sob condições de
temperaturas alternantes foi consideravelmente reduzido (28,91 para 4,87 dias)
com o aumento de temperatura de 21/11 para 30/26°C. A fecundidade máxima
(m
x
) obtida para O. insidiosus foi a 30/26°C (8 ovos/fêmea). A taxa líquida de
reprodução (R
0
) foi significativamente menor na temperatura mais baixa
21/11°C (10,18 fêmeas). A taxa intrínseca de aumento (r
m
) e a razão finita de
crescimento () foram maiores a 30/26°C (0,19 fêmea/fêmea/dia; 1,21
fêmea/dia, respectivamente). O intervalo médio entre gerações diminuiu
conforme o aumento da temperatura (21/11 e 30/26°C) de 78,86 para 19,23 dias,
respectivamente. O tempo em que uma população leva para duplicar (TD) foi
menor a 30/26°C (3,52 dias). Os parâmetros de crescimento obtidos sugerem
que o predador O. insidiosus apresenta potencial como agente de controle
biológico do tripes F. occidentalis.
88
2 ABSTRACT
Studies on fertility life table give important information on the
population dynamics both of the natural enemies and of the pests. That
information might be helpfully on the use of biological programs. This work
aimed to determine the fertility life tables of Frankliniella occidentalis
(PERGANDE, 1895) and Orius insidosus (SAY, 1832) submitted to
alternating temperatures, day/night. The tests were conducted in climatic
chambers at 21/11, 24/18, 27/21 and 30/26±1°C, RH 70±10% and
photophase 12h. Couples of O. insidiosus were maintained on Petri dishes (5
cm) containing a moister cotton and eggs of Anagasta kuehniella (Zeller,
1879) as food ad libitum. Adult females of F. occidentalis of up to 24h of age
were placed on Petri dishes (5 cm) on a cotton cotyledon on wetted filter
paper disk. The greatest fecundity (m
x
) of F. occidentalis was found at
30/26°C (3.2 nymphs/female). The net reproduction rate (R
0
) and intrinsic
increase rate (r
m
) were significantly greater at 30/26°C (R
0
= 4.19 females and
r
m
= 0.14 female/day) compared with another temperatures. The average
generation interval decreased according to the increase of temperature from
23.42 to 10.48 days (21/11 an 30/26°C, respectively). The finite growth ratio
() was greater at 30/26°C (1.15 female/day). The time in which the
population of F. occidentalis took to duplicate (TD) under alternating
temperature conditions was markedly reduced with the increase of
temperature from 28.91 to 4.87 days (21/11 and 30/26°C, respectively). The
maximum of fecundity (m
x
) of O. insidiosus was found at 30/26°C (8
eggs/female). The net reproduction rate (R
0
) was significantly lower in the
lower temperature 21/11°C (10.18 females). The intrinsic increase rate (r
m
)
and the finite growth ratio () was greater at 30/26°C (0.19 female/day; 1.21
female/day, respectively). The average generation interval decreased
according to the increase of temperature (21/11 and 30/26°C) from 78.86 to
19.23 days, respectively. The time in which a population takes to duplicate
(TD) was shorter at 30/26°C (3.52 days). The parameters of growth suggests
that O. insidiosus shows potential as a biological control agent of thrips F.
occidentalis.
89
3 INTRODUÇÃO
O tripes Frankliniella occidentalis (PERGANDE, 1895) causa sérios
danos em hortaliças e plantas ornamentais em cultivos protegidos. Para o seu
controle, durante as últimas décadas, maior atenção tem sido dada às liberações
aumentativas de percevejos predadores do gênero Orius, particularmente Orius
insidiosus (SAY, 1832) e Orius laevigatus (FIEBER, 1860). O controle
biológico aumentativo de tripes vem sendo empregado em várias partes do
mundo, em especial pelas características apresentadas por esses insetos, como a
resistência à maioria dos ingredientes ativos usados para o seu controle
(RIUDAVETS, 1995; TOMMASINI, 2003), pela dificuldade de serem atingidos
pelos produtos químicos uma vez que vivem normalmente escondidos nas flores
das plantas (BUENO, 2005) e pela alta taxa reprodutiva.
Segundo Crowder (2007), aumentando-se o número de agentes de
controle biológico liberados, em um dado ambiente, nem sempre aumenta o
nível de controle da praga. A determinação de Tabelas de vida de fertilidade,
portanto, pode ajudar a compreender melhor a distribuição e abundância das
pragas e inimigos naturais, principalmente, quanto aos padrões de fecundidade e
sobrevivência, servindo de base para a adoção de medidas compatíveis com o
controle dessas pragas.
Entender como a taxa intrínseca de aumento varia em relação a fatores
como a temperatura, pode ajudar na decisão quanto ao tempo de introdução do
parasitóide/predador em um programa de liberação inoculativa (SOUTHWOOD,
1978; TOWNSEND et al., 2006). De acordo com Tommasini et al. (2004), a
melhor descrição do crescimento populacional de uma espécie sob diferentes
condições pode ser avaliada pela taxa intrínseca de crescimento, bem como pela
capacidade predatória dos agentes de controle biológico.
90
A taxa intrínseca de aumento (r
m
) descreve o potencial de crescimento
de uma população em um dado conjunto de condições ambientais, e o controle
biológico é baseado nas médias dos valores encontrados para o r
m
, as quais são
utilizadas para predizer os efeitos das interações entre as pragas e os inimigos
naturais, uma vez que o agente de controle é introduzido em um dado sistema
(DENT & WALTON, 1997). Segundo Bosh et al. (1982), a avaliação do
crescimento populacional dos insetos por meio da análise de Tabela de vida
envolve a influência de fatores intrínsecos e extrínsecos de mortalidade, sendo
os mesmos úteis tanto para criação em laboratório como para o campo,
envolvendo medidas de controle. Vários trabalhos registram que o
desenvolvimento, a sobrevivência e a fecundidade de fêmeas de O. insidiosus
(MEIRACKER, 1999; MENDES et al., 2005) e de F. occidentalis (RIJN et al.,
1995) variam com a temperatura e espera-se que os valores correspondentes à
taxa intrínseca de aumento também variem.
O objetivo deste trabalho foi determinar as Tabelas de vida de fertilidade
do tripes F. occidentalis e do predador O. insidiosus, submetidos a temperaturas
alternantes, diurna/noturna.
91
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Combinações de temperaturas com alternância entre diurnas e noturnas
As temperaturas utilizadas nos testes com F. occidentalis e O. insidiosus
foram definidas valendo-se de dados de temperaturas médias, máximas e
mínimas, diurnas e noturnas, coletados diariamente nos últimos cinco anos, no
interior de casas de vegetação com cultivos de rosas, no Sítio Reijers, município
de Andradas/MG, localizado a 22˚04’05’’S e 46˚34’09’’W, a 920 m de altitude.
Este trabalho é complemento de estudos realizados com liberações do predador
O. insidiosus no controle de F. occidentalis em cultivos de rosas neste local. As
temperaturas foram agrupadas formando as combinações de temperatura
diurna/noturna 21/11°C, 24/18°C, 27/21°C e 30/26±1°C que caracterizam as
estações do ano inverno, outono, primavera e verão, respectivamente. Os
experimentos usando essas temperaturas alternantes foram conduzidos em
câmaras climatizadas, nas quais as mais altas temperaturas, as diurnas, foram
associadas com fotofase de 12 horas, com umidade relativa de 70±10%.
4.2 Obtenção de adultos de F. occidentalis
Os tripes foram coletados em plantas de gérbera (Gerbera jacompsoni)
cultivada em casas de vegetação comercial no município de Lavras/MG. O
material coletado foi levado ao laboratório, onde foi feita a triagem e
identificação. Espécimes de F. occidentalis foram então criados em cotilédones
de algodão (Gossypium hirsutum L.), vagem de feijão (Phaseolus vulgaris L.) e
pólen presentes em gaiolas mantidas em câmara climática a 25°C, UR de
70±10% e fotofase de 12h, segundo metodologia adaptada de Castañe & Zalom
(1994).
92
Ninfas de primeiro ínstar, recém eclodidas e provenientes da criação de
manutenção foram individualizadas em placas de Petri (5 cm), contendo discos
de papel filtro umedecido e um pedaço de vagem de feijão e foram trocadas a
cada dois dias. As placas com as ninfas foram mantidas em câmaras
climatizadas nas respectivas combinações de temperatura diurna/noturna, até se
tornarem adultas.
4.3 Tabela de vida de fertilidade de F. occidentalis
Fêmeas adultas de F. occidentalis, com até 24 horas de idade, foram
individualizadas e colocadas em placas Petri (5 cm), sobre um cotilédone de
algodão em disco de papel filtro umedecido para manter a umidade. O
cotilédone de algodão foi oferecido à fêmea como substrato de oviposição,
sendo a base desse cotilédone enrolada com algodão umedecido para a
manutenção da turgescência. Esses cotilédones foram trocados a cada três dias.
Houve dificuldades quanto à visualização dos ovos e, como nessa espécie a
reprodução pode ser paternogenética (ausência de machos) (TOMMASINI &
MAINI, 1995), adotou-se o procedimento de realizar as avaliações da
fecundidade (número diário e total de ninfas/fêmeas), em razão do número de
descendentes produzidos. Com esses parâmetros foi determinada a Tabela de
vida de fertilidade de F. occidentalis.
4.4 Obtenção de adultos de O. insidiosus
Substratos de oviposição (hastes de picão-preto - Bidens pilosa L.),
contendo ovos de O. insidiosus foram obtidos da criação de manutenção do
laboratório de Controle Biológico do Departamento de Entomologia da UFLA,
de acordo com metodologia proposta por Bueno et al. (2007). Esses substratos
93
contendo ovos do predador foram divididos em quatro grupos, sendo cada grupo
colocado em uma placa de Petri (20 cm). Essas placas foram mantidas em
câmaras climáticas, em cada regime de temperatura alternante a ser avaliado até
a eclosão das ninfas. As ninfas foram, então, mantidas na placa de Petri
contendo um chumaço de algodão umedecido com água destilada e ovos de
Anagasta kuehniella (ZELLER, 1879) como alimento ad libitum nas mesmas
temperaturas alternantes até se tornarem adultos, os quais foram usados no
experimento.
4.5 Tabela de vida de fertilidade de O. insidiosus
Cerca de 24 casais de O. insidiosus foram mantidos em placas Petri (5
cm) contendo um chumaço de algodão umedecido com água destilada e ovos de
A. kuehniella como alimento ad libitum. Foram adicionados também “sanfonas”
de papel filtro de, aproximadamente, 2 cm, as quais serviram como abrigo para
as fêmeas do predador e uma haste de picão-preto (Bidens pilosa L.) como
substrato de oviposição. A inflorescência do picão-preto foi cortada no ápice
antes de ser oferecida para o predador para assegurar a ausência de pólen na
alimentação de O. insidiosus. Todo o material presente no interior da placa foi
trocado diariamente.
Foram avaliadas a fecundidade (número diário e total de ovos/fêmeas) e
a sobrevivência dos adultos nas diferentes combinações de temperaturas
testadas, determinando-se a Tabela de vida de fertilidade do predador O.
insidiosus.
94
4.6 Análise dos dados
Baseando-se em dados de sobrevivência e fecundidade de cada fêmea,
foram elaboradas as Tabelas de vida de fertilidade. Segundo os valores de
intervalo de idade (x), fertilidade específica (m
x
), taxa de sobrevivência (l
x
) das
Tabelas de vida de fertilidade, foram calculados os valores de taxa líquida de
reprodução (R
0
), taxa intrínseca de aumento (r
m
), intervalo médio entre gerações
(T), razão finita de crescimento (ℷ) e o tempo que a população leva para duplicar
em número (TD) em que:
R
0
= ∑ ( m
x
. l
x
)
T = (∑ m
x
. l
x
. x) / (∑ m
x
. l
x
)
R
m
= log
e
R
0
/ T = ln R
0
/ T
ℷ = e
r m
TD = ln (2)/ r
A Tabela de vida de fertilidade de O. insidiosus foi elaborada mediante
modelos apresentados por Chi & Liu (1985) e Chi (1988). As médias dos
parâmetros da Tabela de vida foram estimadas pelo uso do Método Jackknife
(SOKAL & ROHLF, 1995). Para a elaboração da Tabela de vida de fertilidade
de F. occidentalis utilizou-se o software estatístico R
(versão 2.5.1- Survival).
95
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F. occidentalis
Foi observada influência das combinações de temperaturas, tomando-se
por base as taxas de sobrevivência (L
x
) das fêmeas de F. occidentalis e da
fertilidade específica (m
x
). As taxas de sobrevivência (L
x
) reduziram-se
consideravelmente no início do ciclo reprodutivo de F. occidentalis nas
temperaturas alternantes 21/11°C, 24/18°C e 27/21°C (FIGURAS 1, 2 e 3).
De acordo com os padrões de curva de sobrevivência (L
x
)
(TOWNSEND et al., 2006), a curva observada para F. occidentalis nas
combinações de temperaturas alternantes 21/11°C, 24/18°C e 27/21°C foi do
tipo III, mostrando maior mortalidade nos estágios iniciais do inseto (FIGURAS
1, 2 e 3). Cammell & Knight (1992) relataram que a sobrevivência de um inseto
sofre variações, dependendo do estágio de desenvolvimento e pode ser mais
susceptível a temperaturas extremas quando comparado com a fase adulta.
Verificou-se a 21/11°C que a fecundidade (m
x
) foi de 2,7 ninfas/fêmea,
em função das fêmeas atingiram o máximo de fertilidade (m
x
) no vigésimo
terceiro dia (FIGURA 1).
96
21-11
Tempo (dias)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
lx
mx
FIGURA 1 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F.
occidentalis na combinação de temperatura 21/11°C.
Nas temperaturas 24/18°C e 27/21°C, os valores observados para a
fertilidade específica (m
x
) foram de 2,3 ninfas/dia e 1,2 ninfas/dia, com o pico de
fertilidade atingido no vigésimo primeiro dia e no décimo primeiro dia,
respectivamente (FIGURAS 2 e 3).
97
24-18
Tempo (dias)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
lx
mx
FIGURA 2 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F.
occidentalis na combinação de temperatura 24/18°C.
A maior fertilidade específica (m
x
) de F. occidentalis foi obtida na
temperatura alternante 30/26°C ao décimo terceiro dia, no qual apresentou
um total de ninfas produzidas de 3,2 ninfas/dia (FIGURA 4).
27-21
Tempo (dias)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
lx
mx
FIGURA 3 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F.
occidentalis na combinação de temperatura 27/21°C.
98
A curva de sobrevivência (L
x
) observada a 30/26°C mostrou o padrão
diferente aos verificados para as temperaturas 21/11°C, 24/18°C e 27/21°C. A
curva de sobrevivência a 30/26°C foi do tipo II, mostrando taxa de mortalidade
constante do nascimento até as idades mais avançadas do tripes F. occidentalis
(FIGURA 4).
30-26
Tempo (dias)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
lx
mx
FIGURA 4 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de F.
occidentalis na combinação de temperatura 30/26°C.
A taxa de sobrevivência (L
x
) a qual resulta na probabilidade do tripes
“recém-emergido” estar vivo até a idade x, está relacionada com a fecundidade
(m
x
), o que foi constatado na temperatura alternante 30/26°C, em que a
sobrevivência diminuiu com o aumento da temperatura. Esse fato também foi
verificado por Gaum et al. (1994), os quais observaram que a fertilidade (m
x
) foi
maior a 30°C em decorrência do alto número de fêmeas e da alta taxa intrínseca
de crescimento (r
m
), mas com menor sobrevivência. Os autores ressaltaram que a
temperatura tem influência direta sobre o período reprodutivo e a fecundidade de
F. occidentalis e que a fertilidade específica (m
x
) é bastante influenciada por
temperatura em torno de 30°C. Lowry et al. (1992) também observaram para F.
99
occidentalis que a fertilidade chegou ao máximo de 30°C, mas com uma
mortalidade mínima.
As temperaturas mais altas podem favorecer e aumentar a abundância de
algumas espécies de pragas, nas condições de climas mais quentes,
especialmente em climas temperados (CAMMELL & KNIGHT, 1992). A
sobrevivência e reprodução, contudo, também podem ser influenciadas pela
qualidade da planta hospedeira (DENTE & WALTON, 1997).
5.2 Tabela de vida de fertilidade de Frankliniella occidentalis
A taxa líquida de reprodução (R
0
) de F. occidentalis mostrou valores
semelhantes nas combinações de temperaturas alternantes 21/11°C, 24/18°C e
27/21°C (TABELA 2), e a maior taxa (R
0
) foi observada a 30/26°C (4,19
fêmeas). Nesa temperatura as fêmeas de F. occidentalis foram capazes de
produzir o maior número de indivíduos ao longo da sua vida (TABELA 2).
TABELA 1 - Parâmetros crescimento de Tabela de vida de fertilidade de F.
occidentalis em temperaturas alternantes (diurna/ noturna). UR
70±10% e fotofase 12h
*R
0
= taxa líquida de reprodução; r
m
= taxa intrínseca de aumento; T=
intervalo médio entre gerações; = razão finita de crescimento; TD= tempo
que a população leva para duplicar em número.
Parâmetros de
crescimento
(
*
)
T (ºC)
21/11 24/18 27/21 30/26
R
0
1,50 ** 1,44 1,43 4,19
r
m
0,02 0,02 0,03 0,14
T 23,42 20,85 12,93 10,48
λ 1,02 1,02 1,03 1,15
TD 28,91 30,96 24,27 4,87
100
Foi verificado que a taxa líquida reprodução (R
0
) aumentou com o
incremento da temperatura, quando comparada à temperatura mais baixa
21/11°C (média de 16°C) com a mais alta 30/26°C (média de 28°C), o (R
0
)
variando de 1,50 fêmeas para 4,19 fêmeas, respectivamente. Esse
comportamento também foi constatado por Gaum et al. (1994), os quais
verificaram que a taxa líquida de reprodução (R
0
) para F. occidentalis em
plantas de pepino a 15°C foi de 1,02 fêmeas, a 30°C, de 8,48 fêmeas. Os autores
ressaltam ainda que esse crescimento é esperado em temperaturas mais altas.
Isso demostra, neste trabalho, a influência das temperaturas mínimas e máximas
relacionadas.
Ao comparar o valor da taxa líquida de reprodução (R
0
) na temperatura
alternante 30/26°C, encontrado neste trabalho (R
0
= 4,19 fêmeas), verificou-se
que o mesmo foi inferior ao observado por Rijin et al. (1995) para F.
occidentalis a 25°C em plantas de pepino (R
0
= 22,1 fêmeas). Esse fato pode ser
atribuído à falta de pólen como suplemento alimentar. De acordo Trichilo &
Leigh (1988) o pólen é um fator muito importante para a nutrição e reprodução,
e a ausência de pólen reflete diretamente na taxa líquida de reprodução (R
0
) de
F. occidentalis.
Zhi et al. (2005), porém, na mesma temperatura constante, observaram
que, quando criados em vagem e pólen, a taxa líquida de reprodução (R
0
) foi de
58,75 fêmeas, valor esse muito superior àqueles encontrados neste trabalho. No
presente estudo, para a temperatura 30/26°C, o valor encontrado foi maior ao
observado por Lowry et al. (1992) para F. occidentalis a 25°C, em plantas de
amendoim, com taxa líquida de reprodução (R
0
) de 2,25 fêmeas.
O potencial reprodutivo de F. occidentalis em conseqüência da taxa
intrínseca de aumento (r
m
) foi semelhante entre as combinações de temperaturas
alternantes 21/11°C, 24/18°C e 27/21°C (0,02, 0,02 e 0,03 fêmea/fêmea/dia,
respectivamente) (TABELA 2). Na temperatura alternante 30/26°C o r
m
foi o
101
mais alto, ou seja, foi adicionado 0,14 fêmea/fêmea/dia à população (TABELA
2).
Os valores encontrados no presente estudo, nas temperaturas alternantes
21/11°C, 24/18°C e 27/21°C, coincidem com aqueles obtidos por Lowry et al.
(1992) para F. occidentalis a 25°C, em plantas de amendoim, com taxa
intrínseca de aumento (r
m
) de 0,02 fêmea/fêmea/dia.
Valor mais próximo ao verificado neste trabalho na temperatura
alternante 30/26°C (0,14 fêmea/fêmea/dia) foi observado por Rijin et al. (1995)
para F. occidentalis a 25°C em plantas de pepino (r
m
= 0,166 fêmea/fêmea/dia).
Já Zhi et al. (2005) notaram para o tripes nas mesmas condições, criados em
vagem e pólen, o valor de 0,19 fêmea/fêmea/dia. Valor diferente ao encontrado
neste trabalho foi verificado por Gaum et al. (1994) observando taxa intrínseca
de aumento (r
m
) de F. occidentalis a 30°C em pepino de 0,51 fêmea/fêmea /dia.
O intervalo médio entre gerações (T) de F. occidentalis, ou seja, a
duração média do período entre o nascimento das ninfas de uma geração para a
geração seguinte foi diminuindo com o aumento da temperatura (TABELA 2).
Nas combinações de temperaturas alternantes mais baixas 21/11°C e 24/18°C, o
tempo foi de 23,42 e 20,85 dias, respectivamente e, para as mais altas 27/21°C e
30/26°C de 12,93 e 10,48 dias, respectivamente (TABELA 2). Embora os
valores tenham sido diferentes aos encontrados neste trabalho, o mesmo
comportamento foi verificado por Gaum et al. (1994) demonstrando que o
intervalo médio entre gerações (T) de F. occidentalis, em plantas de pepino, foi
maior a 15°C (12,68 dias) e diminuindo para 4,32 dias a 30°C. Rijin et al. (1995)
observaram a 25°C, em plantas de pepino, que o intervalo médio entre gerações
do tripes (T) foi de 20,1 dias, valor semelhante ao verificado neste trabalho na
combinação de temperatura 24/18°C (20,85 dias). Zhi et al. (2005) verificaram o
tempo médio de uma geração (T) para F. occidentalis, a 25°C, em vagem e
pólen, de 21,83 dias.
102
A razão finita de crescimento () de F. occidentalis, ou seja, o fator de
multiplicação da população original a cada intervalo unitário de tempo foi maior
na temperatura alternante de 30/26°C (1,15 fêmeas/dia) (TABELA 2).
O tempo que a população leva para duplicar em número (TD) diminuiu
consideravelmente com o aumento na temperatura (21/11°C e 30/26°C) de 28,91
para 4,87 dias, respectivamente (TABELA 2). Valor mais próximo ao
encontrado no presente estudo, para a combinação de temperatura 30/26°C, foi
constatado por Zhi et al. (1992), verificando que o tempo para a população
duplicar foi de 3,71 dias a 25°C e quando os tripes foram criados em vagem e
pólen. Lowry et al. (1992), também, observaram que o tempo para a população
duplicar foi de 15,55 dias a 25°C, em plantas de amendoim.
Os resultados obtidos evidenciam que F. occidentalis é capaz de se
reproduzir mesmo em temperaturas mais baixas. Segundo Toapanta et al.
(1996), as populações desse tripes são baixas durante o inverno, mas aumentam
rapidamente durante o início da primavera, quando os adultos podem ser
encontrados nas flores de muitas espécies de plantas espontâneas. O
conhecimento do potencial reprodutivo de F. occidentalis, quanto à taxa
intrínseca de aumento (r
m
) e com o tempo em que a população leva para duplicar
em número (TD), poderá auxiliar no manejo dessa praga em condições de
cultivo protegido.
5.3 Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de O. insidiosus
Foi observado que houve variação da fertilidade do predador O.
insidiosus entre as temperaturas alternantes diurna/noturna avaliadas (FIGURAS
5, 6, 7 e 8). As temperaturas alternantes influenciaram a fertilidade específica
(m
x
) das fêmeas de O. insidiosus e o número de ovos colocados pelas fêmeas na
103
idade x, quando comparados os valores na temperatura alternante mais baixa
com os valores daquelas mais altas.
A 21/11°C houve uma intensa redução nas taxas de sobrevivência (L
x
)
no início do ciclo (FIGURA 5), indicando os efeitos negativos das temperaturas
mais baixas, resultando em menor fertilidade da fêmea nessa condição.
21-11
Tempo (dias)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105 110 115 120 125 130 135 140 145 150 155 160
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
lx
mx
FIGURA 5 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de Orius
insidiosus na combinação de temperatura 21/11°C.
Esse resultado, também, foi verificado por Cocuzza et al. (1997) para
Orius albidipennis (Reuter) e Orius laevigatus (Fieber) a 15°C. Considerando os
padrões de curva de sobrevivência (L
x
) propostos por Townsend et al. (2006), a
curva obtida para O. insidiosus a 21/11°C foi do tipo III, a qual demonstra uma
maior mortalidade nos estágios iniciais (FIGURA 5). A fertilidade específica
(m
x
) foi no máximo de 2,5 ovos/fêmea, verificada após o quadragésimo quinto
dia (FIGURA 1).
Para a combinação de temperatura 24/18°C, as taxas de sobrevivência
(L
x
) para O. insidiosus foram maiores no início do ciclo reprodutivo,
104
diferentemente do que ocorreu na temperatura 21/11°C. A curva observada para
O. insidiosus a 24/18°C foi do tipo I, a qual descreve uma situação em que a
mortalidade está concentrada em indivíduos com idades mais avançadas
(FIGURA 6). A fertilidade específica (m
x
) do predador foi de cinco ovos/fêmea,
com maior fertilidade obtida entre o vigésimo quinto e o quadragésimo dia
(FIGURA 6).
24-18
Tempo (dias)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100 105
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0
1
2
3
4
5
6
lx
mx
FIGURA 6 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de Orius
insidiosus na combinação de temperatura 24/18°C.
Para a combinação de temperatura 27/21°C a fertilidade específica (m
x
)
foi de quatro ovos/fêmea e as fêmeas apresentaram maior fertilidade a partir do
décimo nono dia (FIGURA 7).
A 30/26°C a fertilidade (m
x
) foi de seis ovos/fêmeas (FIGURA 8), com
fertilidade máxima atingida no décimo primeiro dia.
105
27-21
Tempo (dias)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0
1
2
3
4
5
lx
mx
FIGURA 7 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de Orius
insidiosus na combinação de temperatura 27/21°C.
Nas combinações de temperaturas mais altas 27/21°C e 30/26°C as taxas
de sobrevivência (L
x
) foram reduzindo ao logo do ciclo reprodutivo de O.
insidiosus, indicando que curvas de sobrevivência observadas para o predador
foram do tipo II. Esse tipo de curva demonstra que a taxa de mortalidade foi
constante, desde o nascimento até as idades mais avançadas, ou seja, a
mortalidade das fêmeas, em baixas densidades, não interfere no potencial
reprodutivo do predador (FIGURAS 7 e 8).
106
30-26
Tempo (dias)
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50
Sobrevivência (lx)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Fertilidade (mx)
0
1
2
3
4
5
6
7
lx
mx
FIGURA 8 - Taxa de sobrevivência (L
x
) e fertilidade específica (m
x
) de Orius
insidiosus na combinação de temperatura 30/26°C.
A taxa de sobrevivência (L
x
) que resulta na probabilidade do predador
recém - emergido sobreviver até a idade x, começou a diminuir ao longo do
tempo nas combinações de temperaturas mais altas (27/21°C e 30/26°C). Esse
fato também foi verificado por Cocuzza et al. (1997) a 25°C para O. laevigatus e
O. albidipennis, com a sobrevivência diminuindo com o avanço da longevidade
desses predadores.
Os padrões de sobrevivência de O. insidiosus econtrados neste estudo
assemelham-se àqueles observados para outras espécies como O. laevigatus
(TOMMASINI et al., 2004) e Orius sauteri (Poppius) (NAGAI & YANO,
1994).
107
5.4 Tabela de vida de fertilidade de O. insidiosus
A taxa líquida de reprodução (R
0
), ou seja, a capacidade de produzir
descendentes fêmeas por fêmea ao final da geração de O. insidiosus na
temperatura 21/11° C (10,18 fêmeas) foi significativamente menor em relação às
demais combinações de temperaturas avaliadas (TABELA 1). Nas temperaturas
alternantes 27/21 e 24/18°C, foram obtidos os maiores valores para R
0
, 52,89 e
58,06 fêmeas, respectivamente. Já na combinação de temperatura 30/26°C, a
taxa líquida de reprodução (R
0
) foi de 43,89 fêmeas.
TABELA 2 - Parâmetros de crescimento de Tabela de vida de fertilidade de
Orius insidiosus em temperaturas alternantes (diurna/ noturna),
UR 70±10% e fotofase 12h.
Parâmetros de
crescimento (*)
Temperaturas (°C)
21/11 24/18 27/21 30/26
R
0
* 10,18 58,06 52,89 43,89
r
m
0,03 0,11 0,13 0,19
T 78,86 38,03 31,07 19,21
1,02 1,11 1,13 1,21
TD 23,57 6,49 5,42 3,52
*R
0
= taxa líquida de reprodução; r
m
= taxa intrínseca de aumento; T=
intervalo médio entre gerações; = razão finita de crescimento; TD= tempo
que a população leva para duplicar em número.
O valor encontrado para a taxa líquida de reprodução (R
0
) em 30/26°C
(43,89 fêmeas) foi mais alto do que o verificado por Tommasini et al. (2004)
para O. insidiosus a 26°C R
0
(30,1 fêmeas). Meiracker (1999) constatou, para o
predador a 25°C, o valor de R
0
de 86,3 fêmeas. Já Cocuzza et al. (1997) a 25°C
verificaram que taxa líquida de reprodução (R
0
) foi de 26,63 fêmeas para O.
albidipennis e de 19,08 fêmeas para O. laevigatus.
108
Na temperatura alternante 21/11°C o potencial reprodutivo do predador
O. insidiosu, considerando a taxa intrínseca de aumento, foi o mais baixo (r
m
=
0,03 fêmea/fêmea/dia), quando comparado com aquelas encontradas nas demais
temperaturas avaliadas (TABELA 1). Nas demais combinações de temperaturas
(27/21, 24/18°C e 30/26°C) não houve diferença significativa (r
m
= 0,13, 0,11 e
0,19 fêmea/fêmea/dia, respectivamente).
Ao comparar o valor obtido no presente estudo a 30/26°C (r
m
= 0,19
fêmea/fêmea/dia) com os valores verificados por outros autores sob condições
de temperaturas constantes, como para O. insidiosus (MEIRACKER, 1999;
TOMMASINI et al., 2004), para O. albidipennis e O. laevigatus (COCUZZA et
al., 1997), observaram-se diferenças entre essas espécies. De acordo com
Tommasini et al. (2004) essas diferenças, quanto à taxa intrínseca de
crescimento, podem ser atribuídas à alimentação, ou seja, ao tipo de presa.
Valor semelhante ao verificado no presente trabalho para a combinação
de temperatura 24/18°C (r
m
= 0,11 fêmea/fêmea/dia), foi obtido por Cocuzza et
al. (1997) para O. laevigatus a 25°C (r
m
= 0,105 fêmea/fêmea/dia), com o
predador alimentado com tripes F. occidentalis.
Valor igual ao encontrado neste trabalho a 27/21°C para a taxa
intrínseca de aumento (r
m
= 0,13 fêmea/fêmea/dia), foi estimado por Baniameri et
al. (2005) para Orius niger (Wolff) a 29°C (r
m
= 0,13 fêmea/fêmea/dia), também
alimentado com ovos de Ephestia kuehniella Zeller. Yano et al. (2002), no
entanto, verificaram que, quando o predador Orius sauteri (Poppius) foi
alimentado com Thrips palmi a 25°C, apresentou um r
m
de 0,128
fêmea/fêmea/dia. Esse fato indica que, embora, o alimento influencie a taxa
intrínseca de aumento, ela também é dependente de cada espécie.
Valor semelhante ao encontrado no presente estudo na temperatura
27/21°C foi observado por Cocuzza et al. (1997) a 25°C para O. albidipennis
(r
m
= 0,121 fêmea/fêmea/dia), alimentados com o tripes F. occidentalis. Já
109
Meiracker (1999) verificou que a taxa intrínseca de aumento (r
m
) foi de 0,131
fêmea/ fêmea/dia, a 25°C quando O. insidiosus foi alimentado com ovos de E.
kuehniella.
Foi verificado que o valor da taxa intrínseca de aumento quando o
predador O. insidiosus foi submetido à temperatura de 30/26°C (r
m
= 0,19
fêmea/fêmea/dia) foi superior ao encontrado por Nagai & Yano (1999) para O.
sauteri alimentados com Thrips palmi a 30°C (r
m
= 0,166 fêmea/ fêmea/dia).
Tommasini et al. (2004) verificaram r
m
de 0,116 fêmea/fêmea/dia, para O.
insidiosus alimentado com tripes F. occidentalis a 26°C,
Segundo Siddiqui & Barlow (1973), a taxa intrínseca de aumento (r
m
)
dos insetos é superior em laboratório sob condições constantes de temperatura,
mas quando o mesmo é submetido a condições de temperaturas alternantes essa
capacidade de crescimento é reduzida. Por meio do potencial reprodutivo em
função da taxa intrínseca de aumento de O. insidiosus nas temperaturas com
alternância entre diurna e noturna avaliadas, essa afirmação não foi observada no
presente estudo.
O intervalo médio entre gerações (T), isto é, a duração média do período
entre o nascimento do indivíduo de uma geração para a geração seguinte de O.
insidiosus, para as combinações de temperaturas testadas, diminuiu com o
incremento da temperatura de 78,86 dias para 19,21 dias (30/26°C e 21/11°C,
respectivamente) (TABELA 1). Valores divergentes aos obtidos no presente
estudo foram verificados por Tommasini et al. (2004) para O. insidiosus a 26°C
(T = 33,6 dias). Já Cocuzza et al. (1997) verificaram a 25°C, para O.
albidipennis e O. laevigatus, valores de (T) iguais a 27,1 e 28,2 dias,
respectivamente.
A razão finita de crescimento (), que é um fator de multiplicação da
população original a cada intervalo unitário de tempo, significando que quanto
maior a razão finita crescimento () maior o número de indivíduos adicionados à
110
população, foi de 1,21 fêmeas/dia na temperatura de 30/26°C. Foi observada
uma diminuição da razão finita, de acordo com a variação entre as temperaturas
diurna/noturna mais altas, em relação à combinação de temperatura mais baixa
21/11°C (1,02 fêmeas/dia) (TABELA 1).
O tempo que a população leva para duplicar em número (TD) foi maior
na temperatura 21/11°C (23,57 dias) e menor para as demais temperaturas
alternantes 30/26°C (3,52 dias) (TABELA 1).
Os resultados obtidos nas diferentes combinações de temperaturas
flutuantes mais altas avaliadas, baseando-se na taxa intrínseca de aumento (r
m
),
indicam que Orius insidiosus é um estrategista-r apresentando alto valor da taxa
de crescimento, alta fecundidade e tempo curto entre as gerações, ou seja,
produzem um elevado número de descendentes a cada ciclo reprodutivo, com
maior probabilidade de sobreviver até a idade adulta.
As características de Tabela de vida de fertilidade dos inimigos naturais
em comparação com o inseto-praga (SABELIS & RIJN, 1997) são importantes
aspectos ecológicos a serem considerados na avaliação do potencial de um
inimigo natural para o controle biológico. O modelo de um-predador-uma-presa,
proposto por Sabelis & Rijn (1997), estima o potencial de predadores
antocorídeos em reduzir populações de F. occidentalis, assumindo uma escala
espacial pequena com uma coerente população local de presa, concluindo que O.
insidiosus é capaz de alterar drasticamente a dinâmica populacional local do
tripes.
Neste estudo, para todos os parâmetros avaliados na Tabela de vida de
fertilidade de F. occidentalis sob a condição de temperatura mais alta (30/26°C),
os valores foram inferiores quando comparados com aqueles determinados na
Tabela de vida de fertilidade O. insidiosus (TABELAS 1 e 2). O número de
descendestes produzidos em média por fêmea ao longo de uma geração (R
0
) foi
menor para o tripes F. occidentalis (R
0
= 4,20 fêmeas) em relação ao predador O.
111
insidiosus (R
0
= 43,89 fêmeas), (TABELAS 1 e 2). Também para F. occidentalis
a taxa intrínseca de aumento (r
m
) de 0,14 fêmea/fêmea/dia foi menor que a do
predador a 30/26°C (0,19 fêmea/fêmea/dia) (TABELAS 1 e 2). De acordo com
Roy et al. (2003), a taxa intrínseca de aumento (r
m
) do predador deve ser igual
ou maior que o da presa, o que indica melhor eficiência do agente de controle
para regular a população da presa.
O intervalo médio entre gerações (T), ou seja, a duração média do
período entre o nascimento dos indivíduos de uma geração e da geração
seguinte, observado para F. occidentalis, foi menor que o verificado para o
predador de 10,48 e 19,21 dias, respectivamente (TABELAS 1 e 2). Enquanto o
número de indivíduos adicionados à população, isto é, a razão finita de
crescimento (), observado para O. insidiosus, também foi maior do que o
obtido para o tripes F. occidentalis. Já o tempo em que a geração leva para
duplicar (TD) para F. occidentalis (TD= 4,87 dias) foi maior ao obtido para O.
insidiosus (TD= 3,52 dias) (TABELAS 1 e 2), o que significa que a capacidade
O. insidiosus em duplicar em número é 1,4 vezes maior em relação a F.
occidentalis, ou seja, o tempo em que o predador leva para duplicar sua
população é menor que o da praga, o que indica ser uma característica
importante para o controle biológico.
As características tanto da praga quanto dos inimigos naturais podem
sofrer alterações em decorrência de inúmeros fatores, principalmente, pelos
fatores ambientais e esta afirmação pode ser notada por meio da Tabela de vida
de fertilidade nas temperaturas com alternância entre diurna e noturna, nas quais
o predador e a praga foram expostos. Quando os mesmos foram submetidos à
temperatura alternante mais baixa 21/11°C, o que representa uma média igual a
16°C, houve a interferência na suas atividades. Segundo Hallmam & Denlinger
(1998), não são somente as mudanças na temperatura média ambiental e o
comprimento das estações do ano que são importantes para os insetos, mas
112
também suas respostas aos extremos a que são submetidos no ambiente onde se
encontram.
De acordo com Tommasini et al. (2004), as espécies do gênero Orius
mudam a sua performance, dependendo das condições ambientais, o que pode
ser considerada uma característica muito importante para o controle biológico.
Os resultados obtidos para O. insidiosus decorrentes da taxa intrínseca
de aumento (r
m
), maior que o da presa F. occidentalis, para as temperaturas com
alternância entre diurna e noturna a 24/18°C, 27/21°C e 30/26°C, demonstram
que o predador é capaz de sobreviver e se reproduzir melhor em temperaturas
mais altas do que naquelas mais baixas. Esses apectos são de suma importância
para o controle biológico, pois indica em um mesmo espaço de tempo qual a
capacidade de crescimento da população, tanto da praga como do inimigo
natural.
Baseando-se nessas informações pode-se predizer que O. insidiosus tem
grande potencial como agente de controle biológico do tripes F. occidentalis e
com maior eficiência das liberações do predador durante o verão em um regime
climático dinâmico na casa de vegetação, em que o predador será mais
favorecido do que em condições de inverno. Sugere-se, assim, que o predador
pode apresentar um papel importante na regulação de populações de tripes.
113
6 CONCLUSÕES
Os parâmetros biológicos obtidos por meio das Tabelas de vida de
fertilidade de O. insidiosus e do tripes F. occidentalis são influenciados pelas
combinações de temperaturas alternantes diurna/noturna a que são submetidos.
O. insidiosus é um predador potencial como agente de controle biológico de F.
occidentalis considerando-se os parâmetros avaliados.
114
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