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FABÍOLA MUNARI REZENDE-PINTO
CICLO REPRODUTIVO E DIMORFISMO SEXUAL EM
Cnemidophorus vacariensis FELTRIM & LEMA, 2000 (SAURIA, TEIIDAE)
NOS CAMPOS DO PLANALTO DAS ARAUCÁRIAS
DO RIO GRANDE DO SUL, BRASIL.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal, Instituto de Biociências da Universidade Federal
do Rio Grande do Sul, como requisito parcial para a obtenção do título
de Mestre em Biologia Animal.
Área de Concentração: Biologia e Comportamento Animal
Orientadora: Profa. Dra. Laura Verrastro
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL
PORTO ALEGRE
2007
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Sumário
Agradecimentos............................................................................................................. iii
Nota aos membros da banca.......................................................................................... vii
Resumo........................................................................................................................... viii
Abstract.......................................................................................................................... ix
Capítulo 1: Introdução e Objetivo Gerais..................................................................... 1
Introdução Geral....................................................................................................... 2
Objetivo Geral.......................................................................................................... 11
Referências Bibliográficas....................................................................................... 12
Capítulo 2: Ciclo reprodutivo e dimorfismo sexual em Cnemidophorus vacariensis
Feltrim & Lema, 2000 (Sauria, Teiidae) nos campos do Planalto das
Araucárias do Rio Grande do Sul, Brasil....................................................
22
Abstract.................................................................................................................... 23
Resumo..................................................................................................................... 23
Introdução............................................................................................................... 24
Material e Métodos.................................................................................................. 27
Resultados................................................................................................................ 34
Discussão................................................................................................................. 41
Apêndices................................................................................................................. 53
Agradecimentos........................................................................................................ 54
Referências Bibliográficas....................................................................................... 54
Figuras....................................................................................................................... 63
Tabela........................................................................................................................ 68
Capítulo 3: Resultados e Conclusões Gerais................................................................. 69
Resultados Gerais..................................................................................................... 70
Conclusões Gerais.................................................................................................... 72
Anexo........................................................................................................................... 74
vi
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“Ciclo reprodutivo e dimorfismo sexual em Cnemidophorus vacariensis
Feltrim & Lema, 2000 (Sauria, Teiidae) nos campos do Planalto das Araucárias
do Rio Grande do Sul, Brasil.”
FABÍOLA MUNARI REZENDE-PINTO
Aprovada em ................................................
___________________________________
Dr. Carlos Frederico Duarte da Rocha
___________________________________
Dr. Márcio Borges-Martins
__________________________________
Dr. Roberto Baptista de Oliveira
“Quem, pelo menos uma vez,
pôde se sentir cercado pelo sol, abrigado pela sombra de uma árvore,
acariciado pelo vento e envolvido pelas ondas do mar
jamais poderá deixar de acreditar na vida,
pois descobre que nós e a natureza somos um só,
e a riqueza é perceber a beleza das coisas simples.”
ii
Agradecimentos
Nossa... são tantas as pessoas que eu gostaria de citar aqui... Amigos, familiares e
profissionais que, de alguma forma, contribuíram para realização deste trabalho. Seja na ação
direta com apoio financeiro e intelectual; seja indiretamente pelo carinho e apoio emocional...
À minha orientadora Laura pela oportunidade de realização deste trabalho e por
acreditar na minha capacidade. Após alguns trancos e barrancos iniciais, tenho a certeza que
aprendemos a confiar e respeitar uma a outra e acredito que deste relacionamento tenha
surgido uma forte amizade.
Ao Dr. Paulo Barata pela grande ajuda nas análises estatísticas... pela infinita
paciência, atenção, hospitalidade, pelas mil folhas de rascunhos, gráficos, simulações e
diferentes formas de explicar PCA!, pelos vários dias em cima dos livros e dos computadores,
pelas noites à dentro fazendo comandos e mais comandos no “R”, pelas intermináveis horas
no Messenger, por cada vírgula colocada! Enfim, por ser amigo há tanto tempo e por me
ensinar não apenas estatística, mas também sobre coisas da vida.
À querida Lu por simplesmente ser muito mais que amiga. Pelas milhares de ajudas
prestadas na realização deste trabalho: pelo consolo, condução e empréstimo na tumultuada
saída de março, aos pedidos de envio de xerox, às leituras de artigos, aos debates e à leitura da
dissertação. Pelos retiros laborais e pelas delícias servidas, além dos vários momentos de
descontração (indispensáveis àqueles que estão passando por este processo). Por ser muito
especial...
Ao Dr. Márcio Borges Martins pelos indispensáveis ensinamentos e contribuições.
Por, mesmo estando cheio de compromissos, arranjar um tempinho para ler e discutir a
metodologia, os resultados e a discussão. Por ser um exemplo de pesquisador e referência
para mim.
iii
Ao Dr. Luiz Roberto Malabarba por permitir o uso dos equipamentos do Laboratório
de Ictiologia. Também por estar sempre disponível e ajudar nas questões burocráticas.
Aos membros da banca, doutores Carlos Frederico Duarte da Rocha, Márcio Borges
Martins e Roberto Baptista de Oliveira, por aceitaram o convite.
Ao Dr. Laurie Vitt por responder tão prontamente ao meu e-mail e fazer
enriquecedoras colocações ao trabalho.
À Moema Leitão de Araujo pela compreensão e apoio na obtenção da licença de
interesse junto à Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul.
À Circe Machado por tornar agradáveis as tardes e mais tardes fazendo os cortes
histológicos, e por permitir (e agüentar!!) que ouvíssemos a “minha rádio”.
À professora Nívia Lothhammer por toda ajuda prestada nas longas tardes (inclusive
nas suas férias!) analisando um montão de lâminas e pela excelente didática e paciência em
todas as explicações.
À Sônia Casari pela gentileza de enviar referências bibliográficas.
Ao Seu Firmino Branco pela permissão e livre acesso à sua propriedade, e pelas
cachaças de abacaxi, morango e amora oferecidas durante os joguinhos de sinuca no fim dos
cansativos campos.
Ao Seu Rodrigo e aos funcionários da Pousada Bela Vista, em Vacaria, que nos
acolheram durante todos os meses de campo e fizeram da pousada a nossa casa.
Aos motoristas, Seu Luiz, Mércio, Sandro e Armando pelos conversês e parceria
durante a condução e estada na “nossa Vacaria”.
À Universidade Federal do Rio Grande do Sul e ao Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal. À CAPES pela concessão da bolsa e ao CNPq pelo auxílio financeiro às
saídas de campo e compra de equipamentos através do Projeto Ecologia de Lagartos do Sul do
Brasil.
iv
A todos os queridos amigos do Laboratório de Herpetologia que tornaram agradáveis
estes dois anos de convivência: Bel, Bettina, Carol, Clóvis, Dê, Gabi, Jú, Júlia, Lui, Martin,
Pri, Rê, Rodrigo, Samu, Saulo. Em especial, àqueles que fizeram parte da equipe de Vacaria
pelo fundamental ajuda no campo, sem a qual não seria possível a realização deste trabalho.
À Ju por compartilhar e contribuir nos assuntos referentes ao dimorfismo sexual; ao
Clóvis por todo socorro e atenção prestados (que não foram poucos!); ao Martin por toda
ajuda e apoio tanto no campo e no lab , quanto nos bares!
Aos amigos do Laboratório de Ictiologia pelas conversas e chimas durante os vários
momentos no microscópio e no uso compartilhado da balança.
Aos amigos do coração... Adriano, Andrise, Anna Carolina, Cariane, Daniel,
Henrique(...), Leandro, Léo, Maurício, Miguel, Paulo, Rodrigo, Sue, Tatiane por serem
essenciais nos importantes momentos de risadas, conselhos e cervejadas!!!
Ao Diogo por ter existido na minha vida... por ter sido maravilhoso, atencioso,
compreensivo, companheiro. Pela paciência que teve durante os meses de estudos para passar
na prova de ingresso e de escrita da dissertação atendendo aos meus incessantes pedidos para
baixar o volume do som e da tv. Por compreender minhas ausências... Pelos quitutes e agrados
feitos não apenas durante os momentos no computador, mas em todos os anos mágicos que
estivemos juntos...
E por último, mas que deveria estar em primeiro lugar, à minha querida e amada
família: Sergio, Lucila, Karina e Artur por todo amor! Obrigado por tudo mesmo, por sempre
acreditarem em mim (até mais do que eu mesmo acredito!) e colaborarem intensamente para
que meus sonhos se tornem realidade! AMO VOCÊS!!
v
Nota aos membros da banca
Dentro das normas deste Programa de Pós-Graduação para apresentação de dissertação
sob forma de artigo, é obrigatória a inclusão de um capítulo introdutório e outro conclusivo. O
capítulo introdutório contém uma ampla revisão bibliográfica e a descrição geral dos
objetivos e o capítulo conclusivo apresenta de forma sintetizada as principais conclusões
resultantes do trabalho.
A dissertação está em formato de artigo, o qual será submetido para a revista Iheringia
– Série Zoologia, cujas normas para publicação encontram-se em anexo. Após as sugestões e
correções, o artigo será traduzido para a língua inglesa. Algumas das normas exigidas pela
revista foram adaptadas para tornar a leitura do texto mais agradável, como por exemplo, as
figuras e as tabelas foram montadas com suas respectivas legendas.
vii
Resumo
O ciclo reprodutivo e o dimorfismo sexual no lagarto Cnemidophorus vacariensis
foram estudados com base em dados coletados de agosto de 2004 a agosto de 2006, em
Vacaria, Rio Grande do Sul, Brasil. A reprodução foi sazonal, com a presença de
espermatozóides de setembro a dezembro e folículos vitelogênicos e/ou ovos de outubro a
dezembro, com o recrutamento dos filhotes ocorrendo em janeiro e fevereiro. Houve
evidências de duas desovas em uma mesma temporada reprodutiva. O tamanho da desova
variou entre 2 e 6 (
x
= 4,10 ± 0,89; n = 21). Outras características reprodutivas também
foram analisadas, assim como a relação entre a reprodução e os fatores climáticos. O
comprimento rostro-cloacal dos machos sexualmente maduros variou de 48,84 a 72,86 mm
(
x
= 63,26 ± 5,99 mm; n = 76) e, das fêmeas, de 57,36 a 81,8 mm (
x
= 70,0 ± 5,85 mm; n =
73). Entre os machos adultos, 88,1% (n = 37) apresentaram as escamas das primeiras e
segundas fileiras longitudinais ventrais amarelas, enquanto que em jovens e em fêmeas
adultas elas eram brancas, ou seja, da mesma cor do abdômen. Outras características
morfológicas também foram comparadas entre os sexos. Algumas características da
reprodução observadas são típicas para o gênero em ambientes de regiões temperadas.
Entretanto, o maior comprimento rostro-cloacal das fêmeas em relação ao dos machos não é
comum para outras espécies do gênero, nem para outras espécies da família Teiidae.
Cnemidophorus vacariensis é aparentemente endêmico dos campos de altitude do sul do
Brasil e está registrado como vulnerável em algumas listas de fauna ameaçada do país. São
apresentadas algumas sugestões de medidas de conservação, em função da degradação
observada no ambiente em que vive esta espécie.
viii
Abstract
The reproductive cycle and sexual dimorphism of the lizard Cnemidophorus
vacariensis were studied on the basis of data gathered between August 2004 and August 2006
in Vacaria, Rio Grande do Sul, Brazil. Reproduction was seasonal: spermatozoa were found
between September and December, vitellogenic follicles and/or eggs between October and
December, and hatchling recruitment occurred in January and February. There were
observations indicating two clutches in the same reproductive season. Clutch size varied
between 2 and 6 (
x
= 4.10 ± 0.89; n = 21). Other reproductive characteristics were also
analyzed as well as the relation between reproduction and environmental factors. Snout-vent
length (SVL) of sexually mature males varied between 48.84 and 72.86 mm (
x
= 63.26 ±
5.99 mm; n = 76) and, for females, between 57.36 and 81.8 mm (
x
= 70.0 ± 5.85 mm; n =
73). Among adult males, in 88.1% (n = 37) the scales on the first and second ventral
longitudinal rows were yellow in color, whereas in juveniles and adult females these scales
were of the same color as the belly, namely white. Other morphological characteristics were
also compared between sexes. Some of the observed reproductive traits are typically found in
the genus in temperate environments. However, the greater SVL of females in relation to that
of males is commonly found neither in other species of the genus nor in other species of the
family Teiidae. Cnemidophorus vacariensis is apparently endemic to highland plateaus in
southern Brazil and has been classified as vulnerable on several lists of threatened fauna in
this country. Some suggestions for conservation measures are presented, due to the observed
degradation of this species' environment.
ix
Capítulo 1
Introdução e Objetivo Gerais
Introdução Geral
Estudos sobre a história de vida são importantes, tanto para o entendimento da
biologia de uma espécie, quanto para fornecer base para ações de conservação. Segundo
RAMÍREZ-BAUTISTA et al. (2000), a descrição das estratégias reprodutivas em répteis tem
fornecido dados necessários para formular e testar hipóteses sobre a evolução da história de
vida destes animais.
Ao avaliar as características reprodutivas de lagartos, é importante considerar as
diferentes fontes de variações em suas histórias de vida (BALLINGER, 1983). Além dos fatores
ambientais e geográficos (TINKLE et al., 1970; MESQUITA & COLLI, 2003a; PIANKA & VITT,
2003) e seus padrões de sazonalidade, características como o modo de forrageio (HUEY &
PIANKA, 1981; VITT, 1990), a morfologia e modo de fuga de predadores (VITT & CONGDON,
1978), a filogenia (DUNHAM & MILES, 1985) e as taxas de predação afetam as características
reprodutivas e devem ser levadas em consideração quando se busca explicar as tendências
gerais nas histórias de vida em lagartos.
Segundo FITCH (1980), a estratégia reprodutiva compreende muitas soluções
adaptativas, como a retenção da oviparidade ou adoção da viviparidade, o tempo requerido
para alcançar a maturidade sexual e a produção de gametas, o processo de cópula, o tamanho
da desova ou ninhada, o intervalo entre sucessivas desovas ou ninhadas, o tempo de eclosão
ou nascimento, o tamanho dos filhotes, o tempo de vida reprodutiva, as proporções sexuais e
o tamanho relativo de machos e fêmeas. A estratégia reprodutiva está sujeita a variações intra
e interespecíficas envolvendo diferentes adaptações na história de vida do organismo, a fim de
maximizar sua sobrevivência e reprodução (PIANKA & PARKER, 1975). Adicionalmente, está
vinculada a fatores genéticos (FITCH, 1980) e a fatores ambientais e geográficos, tais como a
disponibilidade de alimento (B
ALLINGER, 1977; DUNHAM, 1982) e a duração das condições
ambientais favoráveis (D
UNHAM, 1982; BENABIB, 1994).
2
Os lagartos apresentam uma ampla diversidade de estratégias reprodutivas. Existe uma
grande variação na idade em que atingem a maturidade sexual e no grau de cuidado parental
dos ovos (TINKLE et al., 1970; PIANKA & VITT, 2003). Algumas espécies apresentam
maturação precoce, curta expectativa de vida e uma alta fecundidade, enquanto outras vivem
como adultos reprodutivos por longo período de tempo, colocam poucos ovos por desova e
poucas desovas por estação (TINKLE et al., 1970; PIANKA & VITT, 2003).
A maioria das espécies coloca ovos, sendo a viviparidade encontrada em apenas cerca
de 20% das espécies e ausente em algumas famílias, entre elas Teiidae (POUGH et al., 1998,
PIANKA & VITT, 2003). Segundo TINKLE et al. (1970), existem grandes diferenças no
tamanho da desova, existindo grupos que colocam somente um ovo (esferodactilíneos), outros
que geralmente apresentam ninhadas de dois ovos (geconídeos) e, ainda, alguns iguanídeos
que colocam mais de vinte ovos por desova.
A grande maioria dos lagartos se reproduz sexualmente. Entretanto, existem algumas
espécies unissexuais, que se reproduzem por partenogênese. Muitos estudos apontam
populações de indivíduos compostas exclusivamente por fêmeas reprodutivamente ativas e
fazem referência à sua ecologia reprodutiva (e.g. SCHALL, 1978; ROCHA et al., 1997; TAYLOR
et al., 1997; T
AYLOR et al., 2000; MENEZES et al., 2004). A origem de espécies unissexuais
em alguns grupos envolve a hibridização entre espécies bissexuais de diferentes grupos de
espécies ou ainda entre espécies dentro de seus próprios grupos (REEDER et al., 2002).
Em lagartos que habitam regiões temperadas, a reprodução está associada à
sazonalidade das estações quentes e frias (M
ESQUITA & COLLI, 2003a), sendo, portanto, a
temperatura um importante fator exógeno na regulação dos ciclos reprodutivos (LICHT, 1967a,
1967b; MARION, 1982). Além disso, o fotoperíodo também atua no controle dos ciclos
reprodutivos de espécies nestes ambientes (L
ICHT & GORMAN, 1970). Nas regiões tropicais, a
3
atividade reprodutiva é influenciada pela sazonalidade entre épocas úmidas e secas, sendo
estas últimas desfavoráveis à reprodução (MESQUITA & COLLI, 2003a).
No entanto, a distinção entre espécies tropicais e temperadas está, provavelmente,
muito simplificada (MOJICA et al., 2003). Alguns autores sugerem que espécies em ambientes
sazonais reduzem ou param a atividade reprodutiva durante a estação adversa (frio, calor,
umidade ou seca extremos) independente de sua localização geográfica, enquanto espécies em
ambientes com condições favoráveis constantes tendem a ter reprodução contínua (F
ITCH,
1980; V
ITT & BREITENBACH, 1993; PIANKA & VITT, 2003; MOJICA et al., 2003).
Segundo TINKLE et al. (1970), alguns lagartos são evidentemente acíclicos na sua
reprodução, enquanto outros seguem ciclos reprodutivos periódicos. Dentro deste último
grupo algumas espécies se reproduzem uma vez e outras apresentam mais de um período
reprodutivo por ano.
O modo de forrageio pode afetar profundamente vários aspectos da história de vida e
comportamento em lagartos (e.g. STAMPS, 1976; HUEY & PIANKA, 1981). Segundo VITT &
BREITENBACH (1993), a estratégia de forrageio está estreitamente relacionada com a
reprodução e com a história de vida desses animais. Os custos associados ao forrageio e à
tática de fuga de predadores têm resultados sobre características da história de vida, como o
tamanho dos ovos e o número de ovos por desova. Devido ao alto custo de carregar grandes
massas de ovos enquanto buscam alimento, forrageadores ativos têm comparativamente baixa
massa relativa da desova (VITT & CONGDON, 1978; HUEY & PIANKA, 1981; VITT & PRICE,
1982). Apesar das diferenças no grau de forrageamento entre os táxons, os dois modelos
básicos (ativo e senta-e-espera) são mantidos em diversos táxons de lagartos, onde,
normalmente, um único modelo ocorre na maioria das famílias, como, por exemplo, senta-e-
espera em iguanídeos e ativo em varanídeos (C
OOPER, 1994). Entretanto, ambos os modos de
4
forrageio podem ocorrer em algumas famílias, como, por exemplo, Lacertidae (HUEY &
PIANKA, 1981), Pygopodidae (WEBB & SHINE, 1994) e Scincidae (COOPER, 1994).
Os ciclos anuais de lipídios são conhecidos em diversos répteis (DERICKSON, 1976a) e
podem estar relacionados com a hibernação, a sazonalidade na temperatura e na precipitação
(JAMESON & ALLISON, 1976), o crescimento, a manutenção e a reprodução (DERICKSON,
1976b). Segundo DERICKSON (1976a), existem quatro tipos de ciclos (estocagem e utilização)
de lipídios em lagartos, que incluem: ausência de ciclo, ciclo associado apenas com a
hibernação, ciclo associado apenas com a reprodução e ciclo associado com a hibernação e a
reprodução. Dentre estes, os ciclos de lipídios dos corpos gordurosos abdominais têm sido
mais comumente relacionados com a atividade gonadal (HAHN & TINKLE, 1965; LICHT &
GORMAN, 1970; SEXTON et al., 1971; DERICKSON, 1976a; FITZGERALD et al., 1993;
VRCIBRADIC & ROCHA, 1998).
As diferenças intersexuais no tamanho do corpo, coloração ou morfologia – alguns
aspectos do chamado dimorfismo sexual – são amplamente reconhecidas e estudadas entre os
teiídeos (e.g. VITT, 1983; ANDERSON & VITT, 1990; VITT et al., 1995; FELTRIM, 2002; MOJICA
et al., 2003), assim como em lagartos de outras famílias (e.g. BRAÑA, 1996; ROCHA, 1996;
WATKINS, 1996; VERRASTRO, 2004; PINTO et al., 2005). Diversos autores discutem as
possíveis causas do dimorfismo sexual em tamanho nos lagartos (C
AROTHERS, 1984; VITT &
COOPER, JR., 1985; COOPER, JR. & VITT, 1989; BRAÑA, 1996; OLSSON et al., 2002). Em
espécies onde os machos competem pelo acesso às fêmeas e o tamanho proporciona um maior
sucesso reprodutivo, existe uma pressão seletiva para o aumento do tamanho corporal e das
estruturas relacionadas a combates intrasexuais (principalmente o maior tamanho da cabeça;
S
TAMPS, 1983; CAROTHERS, 1984; VITT & COOPER, JR., 1985; BAIRD et al., 2003). Por outro
lado, a seleção pode favorecer a fecundidade através do aumento do tamanho corporal das
fêmeas (TINKLE & DUNHAM, 1986; SHINE, 1989). Ainda, restrições fisiológicas, ecológicas e
5
genéticas podem desempenhar papéis secundários (BRAÑA, 1996), e diferenças
comportamentais, demográficas, evolutivas e de histórias de vida entre machos e fêmeas de
uma população são fatores que também podem influenciar no surgimento ou no reforço do
dimorfismo sexual em tamanho (COX et al., 2003).
O gênero Cnemidophorus Wagler, 1830
Os lagartos do gênero Cnemidophorus compartilham um conjunto de características
morfológicas e ecológicas, incluindo: corpo e cauda alongados, forrageamento ativo,
afinidade por áreas abertas, alta temperatura corporal quando ativos, altos níveis de atividade,
e baixa massa relativa da desova (PIANKA, 1970; VITT e BREITENBACH, 1993; VITT et al.,
1993, 1997). As espécies deste gênero buscam suas presas predominantemente através da
quimiorrecepção, que é muito desenvolvida (ANDERSON, 1993). A maioria das espécies é
insetívora (BERGALLO & ROCHA, 1994; VITT et al., 1997; BELVER & AVILA, 2001; TEIXEIRA-
FILHO et al., 2003), mas algumas são onívoras (VITT et al., 1997) e poucas são herbívoras
(DEARING, 1993; SCHALL, 1996). Todas as espécies conhecidas são ovíparas (VITT &
BREITENBACH, 1993).
L
OWE (1993) fez uma compilação histórica dos principais estudos realizados sobre o
gênero no período de 1830 a 1990 e considerou as publicações de Cope (1863 a 1900) como
sendo as maiores contribuições para o conhecimento do grupo. Também comentou a
complexidade de Cnemidophorus e o denominou “o gênero mais difícil” sob o ponto de vista
taxonômico até a década de 50. Mas, sob análises quantitativas, a diversidade de espécies do
táxon começou a fazer sentido: dados merísticos, padrão de coloração e uso de testes
estatísticos foram utilizados para reconhecer diferentes espécies. Nas décadas de 60 e 70,
foram esclarecidos muitos dos problemas relacionados à filogenia, taxonomia, reprodução,
genética, especiação, comportamento, ecologia e outros referentes à biologia de
6
Cnemidophorus; entretanto, muitas questões nestas áreas ainda não foram elucidadas (LOWE,
1993).
O gênero Cnemidophorus foi subdividido por WRIGHT (1993) em seis grupos de
espécies diferenciados por combinações de caracteres externos e cariótipo. Todas as espécies
que ocorrem na América do Sul foram alocadas no grupo lemniscatus, sendo que os demais
grupos (deppii, cozumela, sexlineatus, tesselatus e tigris) são exclusivos da América do Norte
e da América Central.
Até recentemente, o gênero compreendia cerca de 60 espécies, distribuídas desde o
norte dos Estados Unidos até o centro da Argentina (WRIGHT, 1993), sendo mais de um terço
partenogenéticas (LOWE, 1993). Com base em combinações de análises de DNA mitocondrial,
morfologia e aloenzimas, REEDER et al. (2002) reformularam as relações filogenéticas entre
as espécies de Cnemidophorus. As espécies que ocorrem do norte dos Estados Unidos até o
norte da Costa Rica foram realocadas para o gênero Aspidoscelis Fitzinger, 1843, o qual foi
considerado pelos autores um grupo monofilético e coeso geograficamente. Entretanto, as
demais espécies restritas à região Neotropical e pertencentes ao grupo lemniscatus ainda não
formam um clado monofilético, e algumas estão mais intimamente relacionadas às espécies
dos gêneros Kentropyx Spix, 1825 e Ameiva Meyer, 1795 do que às espécies da América do
Norte e Central. Mesmo reconhecendo sua parafilia, REEDER et al. (2002) sugerem o uso do
nome Cnemidophorus para o grupo lemniscatus até que novos estudos sejam realizados.
Até a década de 80, apenas quatro espécies eram citadas para a América do Sul: C.
lemniscatus (Linnaeus, 1758), C. ocellifer (Spix, 1825), C. lacertoides Dumèril & Bibron,
1839 e C. longicaudus (Bell, 1843) (MASLIN & SECOY, 1986). Segundo DIAS et al. (2002),
todas, exceto C. longicaudus, têm se mostrado constituindo um complexo de espécies, e
muitas espécies têm sido descritas ou revalidadas nos últimos anos (M
CCRYSTAL & DIXON,
1987; C
OLE & DESSAUER, 1993; MARKEZICH et al., 1997; CEI & MARTORI, 1991; CEI &
7
SCROCCHI, 1991; ROCHA et al., 1997; FELTRIM & LEMA, 2000; ROCHA et al., 2000; DIAS et
al., 2002; COLLI et al., 2003a; 2003b; CABRERA, 2004). COLLI et al. (2003b) consideram que
a diversidade destes lagartos está grandemente subestimada.
Atualmente, são listadas dez espécies para o Brasil (SBH, 2005): C. abaetensis Dias,
Rocha & Vrcibradic, 2002, C. cryptus Cole & Dessauer, 1993, C. lacertoides, C. lemniscatus,
C. littoralis Rocha, Araújo, Vrcibradic & Costa, 2000, C. mumbuca Colli et al., 2003, C.
nativo Rocha, Bergallo & Peccinini-Seale, 1997, C. ocellifer, C. parecis Colli et al., 2003 e C.
vacariensis Feltrim & Lema, 2000.
Destas espécies, existem alguns dados sobre a biologia reprodutiva e/ou dimorfismo
sexual de C. abaetensis (DIAS et al., 2002), C. cryptus (VITT et al., 1997; MESQUITA & COLLI,
2003a), C. lacertoides (FELTRIM, 2002), C. lemniscatus (MAGNUSSON, 1987; VITT et al.,
1997; MESQUITA & COLLI, 2003a; MOJICA et al., 2003), C. mumbuca (COLLI et al., 2003b),
C. nativo (MENEZES et al., 2004), C. ocellifer (VITT, 1983; MESQUITA & COLLI, 2003a,
2003b) e C. parecis (MESQUITA & COLLI, 2003a).
O lagartinho-pintado Cnemidophorus vacariensis ocorre associado a afloramentos
rochosos situados em áreas de campos em altitudes elevadas na região sul do Brasil (DI-
B
ERNARDO et al., 2003), onde constrói tocas sob pedras com substrato arenoso (Fig. 1).
F
ELTRIM e LEMA (2000) observaram indivíduos termorregulando sobre pedras entre 10 e 15 h.
Entretanto, durante os dois anos de trabalho de campo do presente estudo, não foram
observados animais com este comportamento, tendo sido apenas observado atividade de
deslocamento de indivíduos entre os afloramentos rochosos e a vegetação nos horários mais
quentes do dia. Estudos preliminares (D.M. Machado, com. pess., 2006) indicam que é um
lagarto tigmotérmico. Diferentemente de outras espécies da família Teiidae que hibernam em
períodos desfavoráveis (e.g. P
IANKA, 1970; GOLDBERG, 1976; BUJES, 1998; CRUZ et al.,
1999), C. vacariensis possui atividade durante todo o ano. M. Schossler (com. pess., 2006),
8
analisando o conteúdo estomacal, encontrou estômagos cheios em todos os meses do ano e
cita aranhas, gafanhotos e baratas como os principais itens da dieta.
Figura 1. Indivíduo de Cnemidophorus vacariensis encontrado em toca sob pedra no
município de Vacaria, Rio Grande do Sul.
Cnemidophorus vacariensis é, aparentemente, endêmico do Planalto das Araucárias no
sul do Brasil, pois sua distribuição conhecida é restrita a poucas localidades. Os exemplares
listados na descrição original foram coletados no município de Vacaria (FELTRIM & LEMA,
2000) e, posteriormente, outros indivíduos foram encontrados nos municípios de Bom Jesus
(DI-BERNARDO et al., 2003) e São Francisco de Paula (M. Leitão-de-Araujo, com. pess.,
2006) no Rio Grande do Sul e no município de Capão Alto, em Santa Catarina (obs. pess.).
BÉRNILS et al. (2004) fazem referência a exemplares encontrados em apenas uma localidade
no Paraná, a Estância Hidromineral Santa Clara no município de Candói.
9
Cnemidophorus vacariensis está listada na categoria vulnerável na Lista (MARQUES et
al., 2002) e nos Livros da Fauna Ameaçada de Extinção do Rio Grande do Sul (FONTANA et
al., 2003) e do Paraná (MIKICH & BÉRNILS, 2004), e também na Lista Nacional da Fauna
Brasileira Ameaçada de Extinção (IBAMA, 2003), devido às poucas informações disponíveis a
seu respeito e ao estado de degradação em que se encontra o ambiente em que vive,
atualmente ameaçado pela criação de gado, queimadas, plantações (soja e maçã) e
florestamento com espécies introduzidas de Pinus. Desta forma, é de relevância estudos mais
detalhados sobre suas características biológicas, ecológicas e comportamentais, que possam
auxiliar nas medidas de manejo e conservação da espécie e do ecossistema em que vive.
10
Objetivo Geral
Este trabalho teve como objetivo o estudo do ciclo reprodutivo e do dimorfismo
sexual, com base em dados morfométricos e de coloração, em Cnemidophorus vacariensis,
em uma área da região temperada do Brasil. Para tal, foram investigados o padrão reprodutivo
e o ciclo dos corpos gordurosos em machos e fêmeas, e ambos foram correlacionados com os
dados climáticos de temperatura, precipitação e fotoperíodo. Além disso, foram determinados
os comprimentos rostro-cloacais com que atingem a maturidade sexual, o número de desovas
por estação reprodutiva, o tamanho da desova e se o número de ovos varia com o
comprimento rostro-cloacal da fêmea.
11
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21
Capítulo 2
Ciclo reprodutivo e dimorfismo sexual em
Cnemidophorus vacariensis Feltrim & Lema, 2000 (Sauria,
Teiidae) nos campos do Planalto das Araucárias
do Rio Grande do Sul, Brasil.
Ciclo reprodutivo e dimorfismo sexual em Cnemidophorus vacariensis Feltrim & Lema,
2000 (Sauria, Teiidae) nos campos do Planalto das Araucárias
do Rio Grande do Sul, Brasil.
*
Fabíola Munari Rezende-Pinto
1
& Laura Verrastro
1
1
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Depto. de
Zoologia. Av. Bento Gonçalves, 9500. Bloco IV, Prédio 43435, sala 102. Porto Alegre, RS, 91501-970, Brasil.
___________________________________________________________________________
ABSTRACT. Reproductive cycle and sexual dimorphism of Cnemidophorus vacariensis
Feltrim & Lema, 2000 (Sauria, Teiidae) in grasslands of Planalto das Araucárias, Rio
Grande do Sul, Brazil. The reproductive cycle and sexual dimorphism of the lizard
Cnemidophorus vacariensis were studied on the basis of data gathered between August 2004
and August 2006 in Vacaria, Rio Grande do Sul, Brazil. Reproduction was seasonal:
spermatozoa were found between September and December, vitellogenic follicles and/or eggs
between October and December, and hatchling recruitment occurred in January and February.
There were observations indicating two clutches in the same reproductive season. Clutch size
varied between 2 and 6 (
x
= 4.10 ± 0.89; n = 21). Other reproductive characteristics were
also analyzed as well as the relation between reproduction and environmental factors. Snout-
vent length (SVL) of sexually mature males varied between 48.84 and 72.86 mm (
x
= 63.26
± 5.99 mm; n = 76) and, for females, between 57.36 and 81.8 mm (
x
= 70.0 ± 5.85 mm; n =
73). Among adult males, in 88.1% (n = 37) the scales on the first and second ventral
longitudinal rows were yellow in color, whereas in juveniles and adult females these scales
were of the same color as the belly, namely white. Other morphological characteristics were
also compared between sexes. Some of the observed reproductive traits are typically found in
the genus in temperate environments. However, the greater SVL of females in relation to that
of males is commonly found neither in other species of the genus nor in other species of the
family Teiidae. Cnemidophorus vacariensis is apparently endemic to highland plateaus in
southern Brazil and has been classified as vulnerable on several lists of threatened fauna in
this country. Some suggestions for conservation measures are presented, due to the observed
degradation of this species' environment.
KEYWORDS. Teiidae; Cnemidophorus vacariensis; reproduction; sexual dimorphism.
RESUMO. O ciclo reprodutivo e o dimorfismo sexual no lagarto Cnemidophorus vacariensis
foram estudados com base em dados coletados de agosto de 2004 a agosto de 2006, em
Vacaria, Rio Grande do Sul, Brasil. A reprodução foi sazonal, com a presença de
espermatozóides de setembro a dezembro e folículos vitelogênicos e/ou ovos de outubro a
dezembro, com o recrutamento dos filhotes ocorrendo em janeiro e fevereiro. Houve
*Lista de co-autores não é definitiva e pode sofrer mudanças antes da submissão do trabalho para a publicação.
23
evidências de duas desovas em uma mesma temporada reprodutiva. O tamanho da desova
variou entre 2 e 6 (
x
= 4,10 ± 0,89; n = 21). Outras características reprodutivas também
foram analisadas, assim como a relação entre a reprodução e os fatores climáticos. O
comprimento rostro-cloacal dos machos sexualmente maduros variou de 48,84 a 72,86 mm
(
x
= 63,26 ± 5,99 mm; n = 76) e, das fêmeas, de 57,36 a 81,8 mm (
x
= 70,0 ± 5,85 mm; n =
73). Entre os machos adultos, 88,1% (n = 37) apresentaram as escamas das primeiras e
segundas fileiras longitudinais ventrais amarelas, enquanto que em jovens e em fêmeas
adultas elas eram brancas, ou seja, da mesma cor do abdômen. Outras características
morfológicas também foram comparadas entre os sexos. Algumas características da
reprodução observadas são típicas para o gênero em ambientes de regiões temperadas.
Entretanto, o maior comprimento rostro-cloacal das fêmeas em relação ao dos machos não é
comum para outras espécies do gênero, nem para outras espécies da família Teiidae.
Cnemidophorus vacariensis é aparentemente endêmico dos campos de altitude do sul do
Brasil e está registrado como vulnerável em algumas listas de fauna ameaçada do país. São
apresentadas algumas sugestões de medidas de conservação, em função da degradação
observada no ambiente em que vive esta espécie.
PALAVRAS-CHAVE. Teiidae; Cnemidophorus vacariensis; reprodução; dimorfismo
sexual.
___________________________________________________________________________
Muitos estudos têm abordado as estratégias reprodutivas e o dimorfismo sexual em
lagartos da família Teiidae (e.g. FITCH, 1958; PIANKA, 1970; VITT, 1983; MAGNUSSON, 1987;
ANDERSON & VITT, 1990; COLLI, 1991; FITZGERALD et al., 1993; VITT & BREITENBACH,
1993; VITT et al., 1995; CRUZ et al., 1999; RAMÍREZ-BAUTISTA et al., 2000; MENEZES et al.,
2004). Ao avaliar as características reprodutivas de lagartos, é importante considerar as
diferentes possíveis fontes de variações em suas histórias de vida (BALLINGER, 1983). Além
dos fatores ambientais e geográficos e seus respectivos padrões de sazonalidade (T
INKLE et
al., 1970; M
ESQUITA & COLLI, 2003a; PIANKA & VITT, 2003), características como o modo
de forrageio (HUEY & PIANKA, 1981; VITT, 1990), a morfologia e modo de fuga de
predadores (VITT & CONGDON, 1978), a filogenia (DUNHAM & MILES, 1985) e os padrões de
mortalidade afetam as características reprodutivas de lagartos e devem ser levadas em
consideração quando se busca explicar as tendências gerais nas histórias de vida em lagartos.
24
Até recentemente, o gênero Cnemidophorus Wagler, 1830 compreendia cerca de 60
espécies, distribuídas desde o norte dos Estados Unidos até o centro da Argentina (WRIGHT,
1993), com mais de um terço sendo partenogenéticas (LOWE, 1993). Com base em
combinações de análises de DNA mitocondrial, morfologia e aloenzimas, REEDER et al.
(2002) reformularam as relações filogenéticas entre as espécies de Cnemidophorus. Todas as
espécies analisadas que ocorrem na América do Norte pertencentes aos grupos depii, tigris e
sexlineatus de Cnemidophorus sensu lato (e por extensão as espécies dos grupos cozumela e
tesselatus) foram consideradas por estes autores como compreendendo um grupo fortemente
monofilético e coeso geograficamente e realocadas para o gênero Aspidoscelis Fitzinger,
1843. Entretanto, as demais espécies restritas à região Neotropical e pertencentes ao grupo
lemniscatus, o qual contém a espécie tipo do gênero, não formam um clado monofilético, e
algumas delas estão mais intimamente relacionadas às espécies dos gêneros Kentropyx Spix,
1825 e Ameiva Meyer, 1795 do que às espécies da América do Norte e Central. Mesmo
reconhecendo sua parafilia, REEDER et al. (2002) sugerem o uso do nome Cnemidophorus
para o grupo lemniscatus, até que novos estudos sejam realizados.
São listadas dez espécies para o Brasil (SBH, 2005): C. abaetensis Dias, Rocha &
Vrcibradic, 2002, C. cryptus Cole & Dessauer, 1993, C. lacertoides Duméril & Bibron, 1839,
C. lemniscatus (Linnaeus, 1758), C. littoralis Rocha, Araújo, Vrcibradic & Costa, 2000, C.
mumbuca Colli et al., 2003, C. nativo Rocha, Bergallo & Peccinini-Seale, 1997, C. ocellifer
(Spix, 1825), C. parecis Colli et al., 2003 e C. vacariensis Feltrim & Lema, 2000.
O lagartinho-pintado Cnemidophorus vacariensis ocorre associado a afloramentos
rochosos situados em áreas de campos em altitudes entre 900 a 1400 m. Sua distribuição
conhecida é restrita a poucas localidades no estado do Rio Grande do Sul, nos municípios de
Vacaria, Bom Jesus (D
I-BERNARDO et al., 2003) e São Francisco de Paula (M. Leitão-de-
Araujo, com. pess., 2006); no estado de Santa Catarina, no município de Capão Alto (obs.
25
pess.) e no estado do Paraná, no município de Candói (BÉRNILS et al., 2004), sendo,
aparentemente, endêmico do Planalto das Araucárias no sul do Brasil.
Observações no campo mostraram que C. vacariensis possui hábitos diurnos e
permanece ativo durante todo o ano, diferindo de outras espécies da família Teiidae que
hibernam em períodos desfavoráveis (PIANKA, 1970; GOLDBERG, 1976; BUJES, 1998; CRUZ et
al., 1999), e constroem tocas sob pedras com substrato arenoso. Dados não publicados
sugerem que é um lagarto tigmotérmico (D.M. Machado, com. pess., 2006) e alimenta-se
principalmente de aranhas, gafanhotos e baratas (M. Schossler, com. pess., 2006).
Essa espécie está registrada como vulnerável na Lista (MARQUES et al., 2002) e nos
Livros da Fauna Ameaçada de Extinção do Rio Grande do Sul (FONTANA et al., 2003) e do
Paraná (MIKICH & BÉRNILS, 2004), assim como na Lista Nacional da Fauna Brasileira
Ameaçada de Extinção (IBAMA, 2003), devido às poucas informações disponíveis a seu
respeito e ao considerável estado de degradação em que se encontra o habitat que vive,
atualmente ameaçado especialmente pela criação de gado, queimadas, plantações (soja e
maçã) e florestamento com espécies introduzidas de Pinus. Desta forma, são necessários
estudos sobre suas características biológicas, ecológicas e comportamentais, que possam
auxiliar em futuras medidas de manejo e conservação da espécie e do ecossistema em que
vive.
Este é o primeiro estudo publicado sobre a biologia de Cnemidophorus vacariensis e
tem o objetivo de estudar o ciclo reprodutivo e o dimorfismo sexual, investigando as seguintes
questões: (1) a atividade reprodutiva e os ciclos de gordura reservada são sazonais ou
contínuos? (2) qual é o ciclo reprodutivo de machos e fêmeas? (3) qual o comprimento rostro-
cloacal com que machos e fêmeas atingem a maturidade sexual? (4) em que extensão alguns
fatores climáticos (temperatura, fotoperíodo e precipitação) afetam a atividade reprodutiva e o
ciclo dos corpos gordurosos? (5) qual o tamanho da desova? (6) o tamanho da desova é
26
afetado pelo tamanho da fêmea? (7) existe dimorfismo sexual em caracteres morfológicos e
no padrão de coloração?
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo e coleta de dados
A área de estudo estava localizada no município de Vacaria (28°33’S, 50°42’W), com
cerca de 950 m de altitude, em campos do Planalto das Araucárias, no nordeste do estado do
Rio Grande do Sul, Brasil. Esta região é a mais fria do estado, com clima temperado úmido,
com temperatura média anual de 15,2°C e média do mês mais frio igual a 10,6°C (MALUF,
2000), havendo a formação de geadas e nevadas ocasionais no inverno. A precipitação anual
varia de 1500 a 2000 mm, com chuvas relativamente bem distribuídas durante o ano
(MORENO, 1961). Os solos originaram-se a partir de rochas basálticas sobre arenito (FORTES,
1959). Segundo BOLDRINI (1997), a região apresenta duas formações vegetais principais: a
floresta ombrófila mista e o campo. A mata é constituída de vários elementos associados a
Araucaria angustifolia, como a bracaatinga (Mimosa scabrella), o pinheiro-bravo
(Podocarpus lambertii) e várias espécies de mirtáceas. O campo é fisionomicamente
uniforme, mas heterogêneo em termos de espécies.
Um total de 249 indivíduos (100 jovens, 73 fêmeas e 76 machos) foi coletado
manualmente em afloramentos rochosos situados em meio ao campo, de agosto/2004 a
agosto/2006. Os animais foram pesados com dinamômetro Pesola
®
de precisão 0,1 ou 0,25 g,
imediatamente mortos com anestésico veterinário à base de quetamina e medidos com
paquímetro Mitutoyo
®
de 0,02 mm de precisão. Foram fixados com formalina 10%, mantidos
em álcool 70% e depositados na coleção do Departamento de Zoologia da UFRGS (Apêndice
I). No laboratório, foram retirados os ovários, testículos e epidídimos direitos para a
27
confecção de lâminas histológicas para análise do ciclo gonadal e da maturação sexual. As
gônadas foram incluídas em blocos de parafina para realização de cortes com 7µ de espessura,
os quais foram corados com hematoxilina-eosina.
Os corpos gordurosos de cada animal foram extraídos e pesados em balança de
precisão de 0,00001g. Devido às massas dos corpos gordurosos serem fracamente
dependentes, em ambos os sexos, do comprimento rostro-cloacal (machos: r
2
= 0,25; p <
0,0001; fêmeas: r
2
= 0,11; p < 0,0001) e da massa corporal (machos: r
2
= 0,22; p < 0,0001;
fêmeas: r
2
= 0,21; p < 0,0001), as mesmas foram expressas em valores absolutos.
Análises estatísticas: modelos lineares
Nas análises estatísticas envolvendo modelos lineares com uma variável dependente
apresentadas a seguir – regressões simples e análises de covariância (ZAR, 1996) – o modelo
estatístico efetivamente utilizado para as inferências foi, em cada caso, selecionado através da
comparação de diversos modelos alternativos, incluindo ou não termos de interação entre as
variáveis independentes. Em cada análise, a seleção deu-se através do cálculo, para cada
modelo alternativo, do critério de informação de Akaike (AIC), e o modelo estatístico
escolhido foi o que apresentou o menor valor do AIC. A minimização do AIC produz como
resultado um modelo estatístico (uma equação relacionando a variável dependente com as
variáveis independentes) que apresenta um equilíbrio entre o ajuste adequado aos dados e a
parcimônia desejada na construção de modelos estatísticos, pela qual se procura ter o menor
número possível de parâmetros estimados (BURNHAM & ANDERSON, 2002; WOOD, 2006).
Nas análises com o comprimento rostro-cloacal (CRC) e o sexo como variáveis
independentes, nas situações em que tenha sido selecionado um modelo linear com termo de
interação entre o sexo e o CRC foi aplicado o método de Johnson-Neyman para a
determinação da região de valores da variável independente contínua em que há diferença
28
significativa da variável dependente entre os sexos. Esta situação equivale à comparação entre
duas regressões lineares simples (uma para cada sexo) com inclinações diferentes, e, neste
caso, a diferença entre os interceptos nada informa sobre diferenças da variável dependente
entre os sexos para os valores da covariável diferentes de zero (POTTHOFF, 1983; WHITE,
2003).
Reprodução
Nas análises referentes à reprodução, foram utilizados somente os dados coletados
entre agosto/2004 e julho/2006, de modo a se ter dois anos completos de dados. De uma
fêmea grávida coletada em dezembro de 2005 somente foi possível obter os dados de CRC e
número de ovos, e portanto os dados desta fêmea foram incluídos apenas na análise do
tamanho da desova e a sua relação com o CRC.
Para avaliar o ciclo reprodutivo em cada sexo, foi analisada a variação da condição
reprodutiva dos indivíduos adultos ao longo dos meses. Considerou-se o CRC do menor
macho e da menor fêmea reprodutivos como o CRC no qual atingem a maturidade sexual. Os
machos foram considerados reprodutivos quando possuíam espermatozóides no lúmen dos
túbulos seminíferos e/ou do epidídimo e as fêmeas, quando apresentavam folículos
vitelogênicos e/ou ovos nos ovidutos.
Nos machos, a atividade gonadal mensal foi analisada através do volume testicular,
calculado utilizando-se a fórmula proposta por MAYHEW (1963): V = 4/3 π ab
2
, onde a é ½ do
maior comprimento do testículo e b é ½ da maior largura. Não foi considerada a influência
dos CRCs nas análises do volume testicular, em virtude da regressão explicar apenas 24,5%
da variação do volume (p < 0,0001).
Foram estabelecidos sete estágios da atividade espermatogênica nos machos adultos,
considerando-se o tipo celular em maior abundância na margem do lúmen dos túbulos
29
seminíferos: (1) espermatogônias; (2) espermatócitos I; (3) espermatócitos II; (4)
espermátides indiferenciadas; (5) espermátides em avançado estágio de espermiogênese; (6)
espermatozóides; (7) poucos espermatozóides e muitas células em apoptose, caracterizando a
regressão da gônada (modificado de MAYHEW & WRIGHT, 1970).
O ciclo reprodutivo das fêmeas foi baseado na presença e/ou no número de folículos
vitelogênicos e de ovos nos ovidutos. Os folículos foram considerados vitelogênicos quando
possuíam coloração amarela e tamanho mínimo de cerca de 3 mm de diâmetro. Para a
categorização dos estágios reprodutivos das fêmeas, as mesmas foram classificadas em três
categorias: (I) não reprodutivas – fêmeas sem folículos vitelogênicos ou ovos nos ovidutos;
(II) reprodutivas não-ovígeras – fêmeas com folículos vitelogênicos, mas sem ovos nos
ovidutos; (III) reprodutivas ovígeras – fêmeas com ovos em pelo menos um dos ovidutos.
Para análise dos ciclos reprodutivos foi criada uma variável que mede a porcentagem das
fêmeas em situação reprodutiva (estágios II + III) a cada mês.
O tamanho da desova foi calculado utilizando-se o número de folículos vitelogênicos
ou de ovos nos ovidutos. Cada fêmea foi classificada como tendo seu tamanho de desova
calculado de uma forma ou de outra, criando-se assim uma variável "tipo de desova" para a
fêmea. Para a análise da relação do tamanho da desova com o tipo da desova e o CRC foi
utilizado um modelo linear escolhido pelo método do AIC.
O número de desovas por estação reprodutiva foi estimado pela presença de folículos
vitelogênicos ocorrendo simultaneamente com ovos nos ovidutos ou com corpos lúteos. A
massa relativa da desova foi determinada como a massa total dos ovos produzidos (ovos
preservados em álcool) dividido pela massa total da fêmea antes da fixação (VITT, 1990). Para
esta estimativa não foram consideradas as fêmeas que não estavam com as caudas íntegras. O
volume de um ovo encontrado no oviduto foi estimado utilizando a mesma fórmula usada
para o cálculo do volume dos testículos.
30
As médias dos corpos gordurosos de machos e fêmeas foram comparadas por meio de
um teste-t com aproximação de Welsh (ZAR, 1996).
Os dados climáticos de temperatura e de precipitação foram obtidos do 8º Distrito
Meteorológico do Instituto Nacional de Meteorologia, procedentes da Estação Meteorológica
de Bom Jesus (localizada a aproximadamente 50 km da área de estudo), e os dados de
fotoperíodo, do U.S. Naval Observatory (2007). Estes dados foram utilizados nas análises dos
ciclos reprodutivos e dos corpos gordurosos em ambos os sexos. Inicialmente, procurou-se
analisar a associação entre o volume testicular e a massa dos corpos gordurosos de machos e
fêmeas (cada uma destas variáveis foi analisada separadamente) com os dados ambientais
através de regressões lineares múltiplas tendo as variáveis ambientais como variáveis
independentes (ZAR, 1996). No entanto, estas regressões não são capazes de captar a
dependência temporal entre as variáveis. Por este motivo, optou-se por analisar a relação entre
o volume testicular, a porcentagem de fêmeas em situação reprodutiva e a massa dos corpos
gordurosos em ambos os sexos e as variáveis ambientais por meio de comparação gráfica
entre as séries temporais de cada uma das seis variáveis em questão. Esta análise, em relação
à sazonalidade, é descritiva, uma vez que os dados incluem apenas dois períodos anuais.
Para a eliminação de flutuações aleatórias e obtenção de um padrão para a variação da
série temporal de cada variável, inicialmente foi construída uma série temporal artificial,
replicando-se os dois anos de dados de modo a se constituir uma série de seis anos. Isto foi
feito para que a regressão calculada a seguir pudesse estimar de forma considerada adequada
o padrão de variação da série temporal real (ou seja, aquela obtida diretamente dos dados,
anteriormente à replicação) mesmo no início e no final do período do estudo (de 24 meses),
sem que ocorresse um "efeito de borda" no cálculo da regressão, isto é, sem que o cálculo da
regressão nos meses próximos ao início e ao final do período do estudo fossem afetados pela
falta de dados em meses anteriores ou posteriores (mas algum "efeito de borda" é inevitável,
31
principalmente em uma série temporal relativamente curta, e pode-se argumentar que a
replicação dos dados gerou algum efeito deste tipo, uma vez que a série artificial foi utilizada
para estimar os pontos da curva relativamente próximos ao início e ao final do período do
estudo). Em seguida foi calculada uma regressão não-paramétrica pelo método "loess", com
ajuste local por polinômio de segundo grau. Em todas as regressões, o parâmetro de
alisamento (alfa) esteve sempre fixado entre 0,12 e 0,15. Neste tipo de regressão, a forma da
curva de regressão é determinada pelo próprio processo de cálculo, não sendo pré-
estabelecida. Os pontos da curva de regressão são calculados um a um, utilizando-se no
cálculo de cada ponto apenas uma fração dos dados, determinada pelo parâmetro de
alisamento. Os pontos calculados, quando interligados, produzem a curva de regressão. Em
cada caso, o parâmetro de alisamento foi determinado experimentalmente de forma visual, de
modo a se obter uma curva de regressão considerada como representativa do padrão de
variação dos dados. Pelo método "loess", foram determinados também intervalos de confiança
pontuais ("pointwise") a 95% para a curva de regressão (CLEVELAND et al., 1993; THOMÉ et
al., no prelo).
Dimorfismo sexual
Nas análises referentes ao dimorfismo sexual, foram utilizados os dados coletados
durante todo o trabalho de campo, entre agosto/2004 e agosto/2006.
Foram medidas as seguintes variáveis biométricas: comprimento rostro-cloacal (CRC),
distância da escama rostral à borda anterior da cloaca; altura da cabeça (ALC), medida no
ponto mais alto da cabeça; comprimento da cabeça (CCA), distância da escama rostral à
margem posterior dos escudos pós-parietais; largura da cabeça (LCA), tomada no ponto mais
largo da cabeça, imediatamente atrás da mandíbula; largura da comissura bucal (LCO);
distância entre a axila e a virilha (AXVI); comprimento do membro anterior (CMAN),
32
distância do ponto posterior de inserção ventral do membro à ponta do dígito mais longo;
comprimento do membro posterior (CMPO), distância do ponto posterior de inserção ventral
do membro à ponta do dígito mais longo; comprimento da cauda (CC), distância da borda
posterior da cloaca à extremidade da cauda (foram consideradas, na análise, apenas os
lagartos com as caudas íntegras) e largura da base da cauda (LBC), medida logo abaixo da
cloaca. Além dessas variáveis, foi contado o número de poros femorais dos membros direito e
esquerdo. Somente machos e fêmeas adultos foram utilizados para as análises morfométricas.
Para comparação dos comprimentos rostro-cloacais de machos e fêmeas adultos, foi
utilizado o teste-t com aproximação de Welsh (ZAR, 1996). Para relativizar as medidas
morfométricas pelo CRC de acordo com REIST (1985), foi realizada uma regressão linear de
cada variável pelo CRC. Os resíduos das regressões feitas com as variáveis AXVI, CCA,
ALC, LCA, LCO, CMAN, CMPO e massa foram usados em uma MANOVA (JOHNSON &
WICHERN, 2002) a fim de verificar as diferenças na forma do corpo entre os sexos. Em virtude
de alguns animais terem as caudas regeneradas e de que nem todas as medidas da LBC foram
tomadas antes da fixação dos animais, optou-se por não incluir as variáveis CC e LBC na
MANOVA. Através de testes de Kolmogorov-Smirnov, de análises gráficas por gráficos Q-Q
e por análise dos resíduos de regressões (Z
AR, 1996; RICE, 2007), foi verificado que não era
necessário transformar logaritmicamente as variáveis morfológicas para melhor aproximação
à normalidade e estabilização da variância.
A análise da relação de cada uma das variáveis AXVI, CCA, CC e LBC e do número
total de poros com o CRC e o sexo foi feita por meio de modelos lineares, em cada caso
selecionados pelo método do AIC. No caso das variáveis CC e LBC, os tamanhos de amostras
foram menores do que aquele utilizado na análise das outras variáveis e na MANOVA,
devidos aos problemas acima mencionados com o CC e a LBC.
33
A coloração das escamas das primeiras e segundas fileiras longitudinais ventrais de
machos (n = 42) e fêmeas (n = 33) adultos e jovens (n = 22) foi registrada em campo, antes
dos animais serem fixados. Além disso, observou-se um padrão de manchas nas escamas da
região pré-cloacal, constituídas por pontos negros, parecendo haver diferença no grau de
pigmentação entre machos e fêmeas. Assim, realizou-se a quantificação desta característica
em 56 machos e 47 fêmeas adultos, a qual foi analisada através de um teste Qui-quadrado
(Z
AR, 1996).
As variáveis contínuas usadas em testes-t e em modelos lineares foram testadas para
normalidade por meio de testes de Kolmogorov-Smirnov e de análises por gráficos Q-Q (Z
AR,
1996; RICE, 2007). As análises estatísticas foram realizadas por meio do programa R 2.4.1 (R
DEVELOPMENT CORE TEAM, 2006), com alfa (probabilidade de erro de tipo I) = 0,05. No
decorrer do texto, as médias aparecem com ± 1 desvio padrão (
x
± 1DP).
RESULTADOS
Ciclo reprodutivo
O comprimento rostro-cloacal dos machos sexualmente maduros variou de 48,84 a
72,86 mm (
x
= 63,26 ± 5,99 mm; n = 76). Nenhum indivíduo com CRC maior que 48,84 mm
foi observado sem a presença de espermatozóides nos túbulos seminíferos ou no epidídimo
durante o período reprodutivo. A menor fêmea reprodutiva mediu 57,36 mm de CRC e
possuía dois folículos vitelogênicos, um em cada ovário. Todas as fêmeas maiores que este
tamanho estavam reprodutivas durante a estação reprodutiva. O CRC das fêmeas sexualmente
maduras variou de 57,36 a 81,8 mm (
x
= 70,0 ± 5,85 mm; n = 73).
Na Figura 1, todas as variáveis, com exceção da precipitação, tiveram, nos dois anos
do estudo, variação significativa em relação à média no período de dois anos, uma vez que
34
esta média, em algum dos meses, ficou fora da faixa construída com os intervalos de
confiança pontuais a 95%. Para a precipitação, a média mensal nos dois anos do estudo
esteve, no primeiro ano, sempre dentro da faixa construída em torno da curva de regressão
com os intervalos de confiança pontuais a 95%; no segundo ano, a variação foi significativa,
sendo a precipitação maior (mas apenas discretamente maior) em setembro/outubro e menor
em abril/maio. A Figura 1 mostra a existência de ciclos reprodutivos anuais no período do
estudo. Isto justifica, nas análises a seguir, que se trate os fenômenos reprodutivos como
referentes a um ano-padrão.
O pico do ciclo reprodutivo dos machos (expresso pelo volume testicular) coincidiu
com o pico do ciclo reprodutivo das fêmeas (expresso pela porcentagem de fêmeas em estágio
reprodutivo), ambos ocorrendo em torno de novembro. O volume dos testículos variou ao
longo dos meses, com o volume máximo ocorrendo em outubro-novembro (
x
= 72,16 ± 29,55
mm
3
; n = 17), e o mínimo, em fevereiro (
x
= 8,86 ± 2,12 mm
3
; n = 6). Similarmente, a
porcentagem de fêmeas reprodutivamente ativas variou ao longo do ano de forma a haver uma
estação reprodutiva bem marcada. As fêmeas foram reprodutivas (categorias II e III) entre
outubro e dezembro, e não reprodutivas (categoria I) de janeiro a setembro.
Em ambos os sexos, o ciclo dos corpos gordurosos apresentou um padrão bem
definido, variando ao longo dos meses. Os picos dos valores da massa dos corpos gordurosos
dos machos e das fêmeas também coincidiram, mas ocorreram em torno de maio/junho,
observando-se uma defasagem de cerca de seis meses entre os ciclos dos corpos gordurosos e
os da atividade reprodutiva. Nos machos, as menores médias das massas dos corpos
gordurosos ocorreram durante o período reprodutivo, de setembro a dezembro, com a média
mínima em outubro-dezembro (
x
= 6,36 ± 8,7 mg; n = 25). Em janeiro, quando os testículos
estavam esgotados e com volume reduzido, deu-se o início do acúmulo de gordura e a massa
dos corpos gordurosos começou a aumentar, apresentando a maior massa média em março-
35
abril (
x
= 126,8 ± 61,8 mg; n = 10). Nas fêmeas, a partir de agosto a massa média dos corpos
gordurosos começou a diminuir acentuadamente, chegando ao mínimo em novembro-
dezembro (
x
= 3,9 ± 3,2 mg; n = 15). Terminado o período reprodutivo, em janeiro, as
fêmeas rapidamente acumularam novamente gordura, atingindo a máxima média mensal em
março-maio (
x
= 331,3 ± 162,0 mg; n = 14) (Figura 1). A média da massa dos corpos
gordurosos nos períodos em que estas médias atingem valor máximo (março-abril para os
machos, março-maio para as fêmeas) foi significativamente maior para as fêmeas (teste t, t = -
4,0947; gl = 17,77; p < 0,001).
O fotoperíodo e a temperatura tiveram variações sazonais claramente definidas,
enquanto a precipitação não teve um padrão definido no período do estudo. Existiu relação
temporal entre a atividade reprodutiva e a temperatura e o fotoperíodo. O pico da atividade
reprodutiva ocorreu cerca de dois meses antes do pico da temperatura (este, em janeiro), e
cerca de um mês antes do pico do fotoperíodo.
Com base nas análises das lâminas histológicas, observou-se nos machos a presença
de espermatozóides nos túbulos seminíferos e no epidídimo de setembro a dezembro,
caracterizando-se, portanto, um período reprodutivo bem definido, de forma compatível com
o que mostra a Figura 1. Em agosto, os túbulos seminíferos estavam no início da atividade
espermatogênica e apresentavam espermatogônias, espermatócitos I, grande quantidade de
espermatócitos II, e espermátides estavam presentes em diferentes estágios de
desenvolvimento (estágios 3, 4 e 5). Em setembro, as espermátides estavam em avançado
processo de metamorfose e espermatozóides foram abundantes, tanto no lúmen dos túbulos
seminíferos, quanto no epidídimo (estágios 5 e 6). O pico da atividade reprodutiva ocorreu
nos meses de outubro, novembro e dezembro, quando o epitélio dos túbulos seminíferos
apresentou-se grandemente reduzido, e houve máxima liberação dos espermatozóides (estágio
6). Após este período o volume testicular diminuiu consideravelmente, e em janeiro
36
observaram-se poucos espermatozóides e muitas células em apoptose no lúmen dos túbulos
seminíferos (estágio 7). A regressão testicular completou-se em fevereiro, onde apenas uma
ou duas camadas de espermatogônias foram observadas no epitélio dos túbulos. A partir de
março e durante os meses de abril e maio, tem início o recrudescimento gonadal com a
proliferação de espermatogônias (estágio 1) e os primeiros espermatócitos I ocorrendo em
meados de junho e julho (estágio 2).
Nas fêmeas, o diâmetro e o estágio de desenvolvimento dos maiores folículos
ovarianos variaram ao longo dos meses. Foram encontradas fêmeas com ovos nos ovidutos
nos meses de outubro/2004 (n = 4) e dezembro/2005 (n = 2). O tamanho dos folículos
vitelogênicos variou de 2,9 a 7,9 mm (n = 14); sendo que um folículo não vitelogênico mediu
3,3 mm. Oito fêmeas apresentavam folículos vitelogênicos simultaneamente com ovos nos
ovidutos (n = 1) ou corpos lúteos (n = 7), indicando mais de uma desova em uma mesma
temporada reprodutiva. Fêmeas com folículos não vitelogênicos e corpos lúteos foram
encontradas em dezembro (n = 2), janeiro (n = 2) e fevereiro (n = 1). Entre os meses de
janeiro e setembro, os folículos de todas as fêmeas eram pequenos, com tamanhos entre 1,4 e
2,5 mm. Em setembro de 2005, as três fêmeas não reprodutivas possuíam CRC igual a 60,66;
67,68 e 73,52 mm (Figura 2).
O modelo linear selecionado pelo método AIC para a análise da associação entre o
tamanho da desova e o tipo da desova e o CRC não incluiu o tipo da desova entre as variáveis
independentes. Assim, o modelo foi na realidade uma regressão linear simples entre o
tamanho da desova e o CRC. Desta forma, não houve diferença significativa (de acordo com a
seleção feita pelo método AIC) entre as retas de regressão para os dois grupos formados pelo
tipo da desova e, por conseguinte, entre as médias do tamanho da desova para os dois grupos
(um teste t comparando o tamanho médio da desova entre os dois grupos produz resultado
não-significativo, t = -0,2532; gl = 11,85; p = 0,8045). Para os dados combinados, o tamanho
37
da desova variou significativa e positivamente com o CRC, e o CRC das fêmeas explicou
69,7% do tamanho da desova (F = 43,6; gl
n
= 1; gl
d
= 19; n = 21; p < 0,0001). O tamanho
médio da desova contada pelo número de ovos nos ovidutos foi 4,17 ± 0,75 (3 a 5; n = 6) e
pelo número de folículos vitelogênicos foi 4,07 ± 0,96 (2 a 6; n = 15), e o tamanho médio da
desova para os dados combinados foi de 4,10 ± 0,89 (2 a 6; n = 21) (Figura 3).
O tamanho dos 22 ovos encontrados nos ovidutos variou de 10,52 a 15,74 mm de
comprimento e de 6,08 a 8,96 mm de largura, a massa variou de 0,3159 a 0,5405 g, e o
volume de 227,02 a 638,92 mm
3
. Em dezembro de 2005, encontramos uma desova de C.
vacariensis sob pedra com quatro ovos, os quais tiveram comprimento e largura médios de
14,73 ± 0,24 mm e de 10,9 ± 0,17 mm, respectivamente. Para as três fêmeas que não estavam
com a cauda com evidência de regeneração, as massas relativas dos seus ovos nos ovidutos
foram 0,16; 0,17 e 0,22.
O recrutamento dos filhotes ocorreu nos meses de janeiro e fevereiro (Figura 4). O
tamanho médio dos recém-nascidos nestes meses foi 29,07 ± 0,64 mm (28,52 a 29,78 mm; n
= 3).
Dimorfismo sexual
O comprimento rostro-cloacal (CRC) médio para Cnemidophorus vacariensis
sexualmente maduros foi igual a 66,56 ± 6,80 mm (n = 149). A Tabela I apresenta as médias,
os desvios padrões e os valores mínimos e máximos para cada variável biométrica e
morfológica por sexo. O CRC das fêmeas foi significativamente maior que o dos machos (t =
6,96; gl = 146,96; p < 0,0001; n = 149). Oito machos apresentaram CRC maior que 69,48
mm, que é o percentil 0,90 do CRC dos machos (n = 76), enquanto que 40 fêmeas tiveram
CRC maior que este valor. O percentil 0,90 do CRC das fêmeas foi igual a 77,23 mm (n =
38
73). A média conjunta das demais variáveis morfométricas foi significativamente diferente
entre machos e fêmeas (MANOVA, F = 17,43; gl
n
= 8; gl
d
= 136; p < 0,0001; n = 145).
O modelo linear analisando a distância axila-virilha (AXVI) pelo CRC e sexo
selecionado pelo método AIC incluiu o termo de interação entre CRC e sexo. Existiu
diferença significativa entre as inclinações das duas regressões (t = 2,579; p < 0,011), ou seja,
existiu interação significativa entre sexo e CRC na explicação da AXVI; por cada unidade de
aumento do CRC, as fêmeas tenderam a ter um aumento da AXVI maior do que o dos
machos. O modelo linear explicou 92,5% da variação nos dados (F = 577,1; gl
n
= 3; gl
d
= 141;
n = 145; p < 0,0001). Segundo o método de Johnson-Neyman, houve diferença significativa
da AXVI entre os sexos para os CRCs maiores do que 55,5 mm, ou seja, para um mesmo
valor de CRC as fêmeas tiveram AXVI sempre maiores do que o dos machos, uma vez que
todas as fêmeas tiveram CRC maior do que 55,5 mm (Figura 5-A).
O modelo linear analisando o comprimento da cabeça (CCA) pelo CRC e sexo
selecionado pelo método AIC incluiu o termo de interação entre CRC e sexo. Existiu
diferença significativa entre as inclinações das duas regressões (p < 0,001), havendo, portanto,
interação significativa entre sexo e CRC; por cada unidade de aumento do CRC, os machos
tenderam a ter um aumento do CCA maior do que o das fêmeas. O modelo linear explicou
82,7% da variação nos dados (F = 224,1; gl
n
= 3; gl
d
= 141; n = 145; p < 0,0001). Segundo o
método de Johnson-Neyman, houve diferença significativa do CCA entre os sexos para os
CRC maiores do que 51,1 mm; assim, na faixa de valores de CRC onde existiram machos e
fêmeas, para um mesmo valor de CRC, os machos tiveram CCA sempre maiores do que o das
fêmeas (Figura 5-B).
O modelo linear analisando o comprimento da cauda (CC) pelo CRC e sexo
selecionada pelo método AIC incluiu o termo de interação entre CRC e sexo. Existiu
diferença significativa entre as inclinações das duas regressões (p = 0,004), ou seja, houve
39
interação significativa entre sexo e comprimento rostro-cloacal; para cada unidade de
aumento do CRC, os machos tenderam a ter um aumento do CC maior que o das fêmeas. O
modelo linear explicou 68,8% da variação nos dados (F = 72,03; gl
n
= 3; gl
d
= 98; n = 102; p
< 0,0001). Segundo o método de Johnson-Neyman, houve diferença significativa do CC entre
os sexos somente para os CRCs maiores do que 61,0 mm; para CRCs maiores do que este
valor, os machos tiveram comprimento da cauda maiores do que o das fêmeas (Figura 5-C).
O modelo linear analisando a largura da base da cauda (LBC) pelo CRC e sexo
selecionado pelo método AIC não incluiu o termo de interação entre CRC e sexo. A
inclinação comum das retas de regressão referentes aos dois sexos foi positiva e
significativamente diferente de zero (p < 0,0001), ou seja, à medida que os animais
aumentaram em CRC, a LBC também aumentou, com um aumento da LBC por unidade de
aumento do CRC igual para ambos os sexos. Para um mesmo CRC, a LBC dos machos foi
0,77 mm maior do que a das fêmeas, pois a diferença de interceptos entre as duas retas foi
significativa (p < 0,0001). Este modelo linear explicou 63,8% da variação nos dados (F =
65,26; gl
n
= 2; gl
d
= 74; n = 77; p < 0,0001) (Figura 5-D).
A variação do número de poros femorais está apresentada na Tabela I. O modelo
linear selecionado pelo método AIC para a análise da relação entre o número de poros pelo
CRC e sexo não incorporou a variável sexo ao modelo, que foi assim uma regressão linear
simples entre o número de poros e o CRC, sem haver diferença entre os sexos. A inclinação
da reta de regressão não foi significativamente diferente de zero (t = 0,673; p = 0,502) e,
portanto, não houve dependência entre o número de poros femorais e o comprimento dos
animais. A regressão linear explicou apenas 0,3% da variação nos dados (F = 0,453; gl
n
= 1;
gl
d
= 147; n = 149; p = 0,502).
Com relação ao padrão de coloração, 88,1% (n = 37) dos machos apresentaram as
escamas das primeiras e segundas fileiras longitudinais ventrais amarelas, o qual foi
40
observado ao longo de todo o ano. Todos os jovens (n = 22) e fêmeas adultas (n = 33) não
apresentaram estas escamas coloridas, mas brancas como as do ventre.
O padrão de manchas pré-cloacais variou de nenhum (zero) a oito pontos negros, tanto
em machos quanto em fêmeas. Para as fêmeas, 55,3% tiveram nenhum ou um ponto negro,
34,0% tiveram de dois a quatro, e 10,6% tiveram cinco ou mais pontos negros. Para os
machos, 7,1% tiveram nenhum ou um ponto negro, 62,5% tiveram de dois a quatro, e 30,4%
tiveram cinco ou mais pontos negros. As distribuições do número de pontos para machos e
fêmeas foram significativamente diferentes (teste Qui-quadrado, X
2
= 34,68; gl = 8; p <
0,0001).
DISCUSSÃO
Ciclo reprodutivo
Os dados disponíveis indicam que o ciclo reprodutivo de Cnemidophorus vacariensis
é sazonal e descontínuo, como em outras espécies de lagartos que habitam regiões com fatores
climáticos sazonais (precipitação ou temperatura), por exemplo C. lemniscatus (MAGNUSSON,
1987) e C. ocellifer (M
ESQUITA & COLLI, 2003b), e diferente do ciclo reprodutivo que tende a
ocorrer em espécies que vivem em ambientes de clima imprevisível ou com condições
climáticas favoráveis, que permitem a reprodução por período prolongado, como C. ocellifer
(V
ITT, 1983).
Nos machos, um pico de atividade seguido por um período de quiescência forma um
padrão de atividade reprodutiva similar àquele encontrado para os machos de Liolaemus
occipitalis Boulenger, 1885 (família Liolaemidae), lagarto que também ocorre no Rio Grande
do Sul e habita as dunas costeiras, onde igualmente não foi observada a presença de
espermatozóides nos túbulos seminíferos e na luz do epidídimo de janeiro a agosto
41
(VERRASTRO & KRAUSE, 1999). Este padrão está de acordo com o esperado para répteis de
zonas temperadas, onde os ciclos reprodutivos se caracterizam por serem descontínuos com
alternância de períodos de quiescência e atividade reprodutiva (MARION, 1982).
O volume testicular máximo, assim como o pico da atividade reprodutiva das fêmeas,
ocorreu em outubro-novembro, pouco antes do pico da temperatura e do fotoperíodo. MARION
(1982), por meio de experimentos, sugeriu que existe uma forte associação entre a
temperatura e o volume dos testículos em Sceloporus undulatus (Bosc & Daudin, 1801),
entretanto o autor não encontrou evidências significativas no efeito do fotoperíodo no ciclo
testicular. Este autor comentou que seus experimentos tiveram algumas limitações e, portanto,
não exclui a possibilidade da atividade testicular responder também a estímulos
fotoperiódicos. Em regiões temperadas, a temperatura e o fotoperíodo estão intimamente
relacionados. Segundo LICHT & GORMAN (1970), a temperatura e o fotoperíodo, ou uma
combinação destes dois fatores ambientais, parecem estimular a atividade gonadal em machos
em regiões temperadas. Um outro fator que explicaria a associação entre a atividade
reprodutiva e a temperatura seria a reprodução ocorrer na época mais favorável à incubação
dos ovos, que é dependente da temperatura ambiental.
Não se observou associação entre a atividade reprodutiva e a precipitação. Deve-se
notar que a época setembro/outubro (quando no segundo ano a precipitação esteve maior do
que o valor superior do intervalo de confiança pontual a 95%) foi uma época próxima ao pico
da atividade reprodutiva, e assim o aumento na precipitação nesta época poderia ter relação
com a atividade reprodutiva, por exemplo, proporcionando as condições de umidade
necessárias para a incubação dos ovos (VITT & BREITENBACH, 1993); no entanto, os dados
disponíveis não permitem conclusões quanto a isto. A precipitação tem importância em
regiões tropicais, onde é o principal fator sazonal (e.g. M
AGNUSSON, 1987).
42
Apesar de não ter sido realizada marcação e recaptura, os dados de distribuição
sazonal dos CRCs sugerem que os animais estão reprodutivos na primeira estação reprodutiva
subseqüente ao nascimento.
Ciclo dos corpos gordurosos
O ciclo dos corpos gordurosos variou ao longo dos meses em ambos os sexos. Tanto
machos quanto fêmeas estocam lipídios depois da estação reprodutiva, de forma similar aos
demais lagartos de zonas temperadas (DERICKSON, 1976a) e usam este acúmulo de energia
principalmente no período inicial da atividade reprodutiva. Tal fato sugere uma associação
inversa aos processos de espermatogênese e de vitelogênese, e está de acordo com os dados
encontrados por DERICKSON (1976a). Os ciclos dos corpos gordurosos relacionados com a
atividade gonadal em machos e fêmeas já foram documentados para outras espécies de
lagartos ovíparas e vivíparas (Uta stansburiana Baird & Girard, 1852, HAHN & TINKLE,
1965; Anolis limifrons Cope, 1862, SEXTON et al., 1971; Tupinambis rufescens (Günther,
1871), FITZGERALD et al., 1993; Sceloporus variabilis Wiegmann, 1834, BENABIB, 1994;
Mabuya frenata (Cope, 1862), VRCIBRADIC & ROCHA, 1998), embora em outras espécies
possa não existir correlação aparente entre o tamanho dos corpos gordurosos e o
desenvolvimento gonadal (Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) e C. lemniscatus, MAGNUSSON,
1987).
As fêmeas grávidas aparentemente utilizam as reservas lipídicas principalmente para o
desenvolvimento dos ovos, os quais representam um maior custo energético, enquanto os
machos provavelmente usam uma importante parte da gordura estocada para a
espermatogênese ou para suprir as demandas energéticas durante a busca de parceiras
(F
ITZGERALD et al., 1993). Assim como referido em outros estudos (HAHN & TINKLE, 1965;
D
EARING & SCHALL, 1994) as fêmeas acumularam mais gordura do que os machos. Contudo,
43
GOLDBERG (1976) não encontrou nenhuma diferença na quantidade de gordura armazenada
entre os sexos para Aspidoscelis tigris (Baird & Girard, 1852).
As reservas de lipídios podem não estar vinculadas somente à reprodução, mas
também à manutenção corporal durante períodos frios ou de hibernação (GOLDBERG, 1976;
CRUZ et al., 1999), ou ainda, à diminuição de recursos alimentares (DERICKSON, 1976a). Em
C. vacariensis, a atividade e a presença de indivíduos com estômagos contendo grande
número de presas ao longo de todo ano (M. Schossler, com. pess., 2006) indicam que seus
recursos alimentares não são limitados e que ele não possui períodos de hibernação,
reforçando a idéia da associação dos corpos gordurosos com a atividade reprodutiva neste
lagarto.
BENABIB (1994) comenta sobre a associação entre o processo de vitelogênese e os
estoques de lipídios em lagartos insetívoros em zonas temperadas, o que aparentemente
também ocorre em C. vacariensis. Segundo esta autora, no início do processo de vitelogênese
as fêmeas dependem fortemente dos estoques de lipídio, produzindo ovos com a energia
estocada. Na produção da segunda desova, as reservas lipídicas são muito baixas e, desta
maneira, a energia necessária é retirada diretamente da dieta.
Tamanho e massa relativa da desova
Em estudos sobre a variação do tamanho da desova em relação ao tamanho da fêmea
em lagartos, a grande maioria conclui que o tamanho da desova aumenta com o aumento do
CRC em espécies que não possuem um número de ovos geneticamente fixo (TINKLE, et al.,
1970; VITT & PRICE, 1982; VITT, 1990), embora possam existir exceções.
O tamanho da desova em Cnemidophorus tipicamente aumenta quando o animal
cresce e espécies de maior CRC tendem a ter desovas maiores (V
ITT, 1983). Entretanto,
algumas espécies possuem CRCs relativamente grandes e um tamanho de desova muito
44
pequeno (1 a 2 ovos), como por exemplo C. arubensis Lidth de Jeude, 1887 (CRC médio = 78
mm; SCHALL, 1983), C. murinus (Laurenti, 1768) (CRC médio = 97,6 mm; DEARING &
SCHALL, 1994) e C. parecis (CRC entre 72 a 89 mm; MESQUITA & COLLI, 2003a). O pequeno
tamanho da desova em espécies de Cnemidophorus tem sido associado à predação e a custos
energéticos em carregar os ovos, o que presumivelmente seleciona em favor da diminuição na
massa da desova, especialmente em espécies com forrageamento ativo, quando comparadas a
forrageadores senta-e-espera (V
ITT & BREITENBACH, 1993). Além disso, a produção de um
único ovo também pode ser resultado de seleção favorecendo o grande tamanho relativo (e
assim maior competitividade) do filhote em um ambiente pobre em recursos ou com
competidores de pequeno tamanho ou ambos (C
OLLI et al., 2003). O tamanho da desova de C.
vacariensis é relativamente grande quando comparado ao tamanho da desova de outras
espécies de Cnemidophorus de CRC similar (ver Fig. 2 em VITT & BREITENBACH, 1993),
sendo que o CRC das fêmeas explicou aproximadamente 70% do tamanho da desova. Como
referido por DERICKSON (1976b), quando os recursos são abundantes, os adultos podem
aumentar o seu fitness gastando relativamente menos energia por filhote, o que pode resultar
na produção de mais filhotes, assumindo-se que a proporção de filhotes que sobreviva seja
aumentada pelo maior número de filhotes produzidos. Isto sugere que os recursos não são
limitados para as fêmeas de C. vacariensis.
Duas variáveis importantes estão envolvidas no investimento reprodutivo da fêmea: a
massa relativa da desova e o tamanho dos filhotes. A seleção para a massa relativa da desova
deve ser relacionada com a seleção da morfologia da fêmea como um todo, enquanto a
seleção para o tamanho da desova deve ser relacionada à seleção do tamanho ótimo do filhote.
Segundo VITT & BREITENBACH (1993), o modo como o investimento reprodutivo deve ser
dividido (pequenos ovos em maior número ou grandes ovos em menor número) é uma
conseqüência da sobrevivência diferencial dos filhotes baseada no tamanho de cada um deles:
45
a natureza do ambiente de competitividade no qual os filhotes nascem determina o tamanho
ótimo do filhote.
A relação inversa entre a duração da estação reprodutiva e o tamanho da desova já foi
documentada para lagartos (PIANKA, 1970; TINKLE & DUNHAM, 1986; VITT & COLLI, 1994).
Aparentemente, em populações em regiões de altas latitudes, normalmente com poucos meses
em que as condições são favoráveis à cópula, oviposição, nascimento e crescimento dos
filhotes, as espécies apresentam reprodução sazonal, com um pico reprodutivo bem definido,
produzindo menos desovas com número maior de ovos. Já aquelas em regiões de baixas
latitudes, em ambientes com clima estável ou imprevisível, a reprodução tende a ser contínua,
e desta maneira, as fêmeas investem em um maior número de desovas ao longo do ano,
compostas por menor número de ovos de tamanho maiores.
PIANKA & VITT (2003) observaram que, em espécies com densidades populacionais
baixas, as fêmeas tendem a produzir desovas com muitos ovos; conseqüentemente, neste caso
a seleção favoreceria o maior tamanho das fêmeas. Além disso, a baixa densidade
populacional faria com que a interação entre machos fosse reduzida e, desta maneira, com que
não fossem territorialistas. Entretanto, esta idéia parece não se aplicar a C. vacariensis no
local de estudo, pois, mesmo possuindo um maior número de ovos por desova, este lagarto
aparentemente ocorre em abundância relativamente grande, quando comparada àquela das
demais espécies encontradas no mesmo ambiente. Durante os dois anos de estudo, foram
encontrados vivendo simpatricamente na área com C. vacariensis (n = 249), indivíduos de
Cercosaura schereibersii Wiegmann, 1834 (n = 8), Mabuya dorsivittata Cope, 1862 (n = 6),
Ophiodes sp. (n = 1), Tupinambis merianae (Dumèril & Bibron, 1839) (n = 2) e Anisolepis
grilli Boulenger, 1891 (n = 1).
A massa relativa da desova reflete em parte a influência do modo de forrageio na
evolução da morfologia em espécies de lagartos, geralmente sendo baixa em lagartos
46
forrageadores ativos, enquanto forrageadores do tipo senta-e-espera possuem alta massa
relativa (VITT & CONGDON, 1978; VITT & PRICE, 1982). Na maioria dos Cnemidophorus, a
massa relativa da desova é mais ou menos constante, variando de 0,11 a 0,21 (VITT &
BREITENBACH, 1993). Entretanto, em algumas espécies a massa total é dividida em 1 ou 2
ovos grandes, enquanto em outras é dividida em 4 a 5 ovos de menor tamanho. Contudo, VITT
& BREITENBACH (1993) comentam sobre a problemática da qualidade dos dados referentes às
massas relativas de desovas, as quais incluem a maneira como os dados são coletados, o
pequeno tamanho amostral e a considerável mudança na massa do ovo desde a ovulação até a
oviposição.
As massas relativas da desova para C. vacariensis foram 0,16, 0,17 e 0,22. Estes
valores estão dentro dos limites mencionados para o gênero e são semelhantes aos
encontrados para outras espécies da família Teiidae (e.g. VITT, 1991; VITT et al., 1995).
Contudo, deve-se levar em consideração os diferentes estágios de desenvolvimento dos ovos
encontrados nos ovidutos das fêmeas, sendo que o valor 0,22 para C. vacariensis representa o
estágio de desenvolvimento dos ovos mais próximo àquele da oviposição. Em virtude do
pequeno tamanho amostral, torna-se difícil chegar a conclusões com relação a esta
informação. Porém, se supusermos que a massa relativa está próxima ao limite superior ao
esperado para o gênero, uma outra hipótese sobre o maior tamanho e a alta massa relativa da
desova é possível: talvez, no gradiente entre espécies de comportamento de senta-e-espera e
de forrageamento ativo, C. vacariensis seja menos ativo e esteja mais próximo do modo
senta-e-espera. Apesar das espécies de Cnemidophorus serem caracterizadas como
forrageadoras ativas, não foram observados animais com este comportamento. A análise do
conteúdo estomacal (M. Schossler, com. pess., 2006) revelou que este lagarto se alimenta
basicamente de aranhas, gafanhotos e baratas – artrópodes com um certo grau de
deslocamento. Presas sedentárias potenciais de serem ingeridas, como por exemplo, larvas de
47
coleóptera, foram encontradas somente em poucos estômagos de machos na primavera, e
cupins (presas distribuídas de forma agregada) não foram encontrados em nenhum dos sexos,
mesmo estando em grande oferta no ambiente. ANJOS et al. (2002) também sugerem que
Kentropyx paulensis Boettger, 1893 pode ter intensidade de forrageio mais baixo que demais
teiídeos devido à alta massa relativa de desova encontrada para esta espécie (0,25 e 0,28), as
quais estão entre as mais altas dentro da família Teiidae.
A probabilidade de fêmeas adultas sobreviverem à estação reprodutiva subseqüente é
presumivelmente um determinante do maior tamanho da desova, da alta massa relativa da
desova e/ou do aumento na freqüência de desovas, pois uma espécie com baixa probabilidade
de sobreviver até o próximo período reprodutivo deve investir tanta energia na atual
reprodução quanto possível – muitas vezes, espécies semêlparas têm alto esforço reprodutivo
(VITT, 1977; ver ROFF, 1992). Com relação ao número de desovas por estação reprodutiva, os
resultados indicam que as fêmeas podem produzir duas desovas por ano. Isto corrobora o
encontrado para outras espécies do gênero e pode estar associado à duração da estação
reprodutiva (VITT e BREITENBACH, 1993).
Dimorfismo sexual
Em Cnemidophorus vacariensis, as fêmeas adultas apresentam maiores média e
tamanho máximo de CRC do que os machos adultos. Porém, na maioria das espécies de
teiídeos estudadas, os machos tendem a ser maiores que as fêmeas (ANDERSON & VITT, 1990).
Fêmeas com CRC maior que os machos foram registradas para C. gramivagus McCristal &
Dixon, 1987 por MESQUITA & COLLI (2003a). Contudo, estes autores não analisaram
estatisticamente os dados referentes ao CRC entre os sexos e não deram ênfase a esta
característica.
48
Assim como em C. ocellifer (VITT, 1983), em C. vacariensis existe uma tendência a
fêmeas produzirem maiores desovas à medida que crescem em CRC e, portanto,
presumivelmente, uma vantagem seletiva para o aumento do CRC. Se assumirmos que não
existe competição direta entre machos, é esperado que fêmeas sejam realmente maiores que
machos (VITT, 1983). Observações sobre o comportamento de cópula e disputa entre machos
no acesso às fêmeas realizadas por VITT (1983) para C. ocellifer, BAIRD et al. (2003) para C.
murinus e A
NDERSON & VITT (1990) para teiídeos em geral sugerem que a seleção deve
favorecer o maior tamanho em machos em função das maiores chances de vitória em
combates intrasexuais e, conseqüentemente, cópula. Em C. vacariensis não foi observado
comportamento de disputa entre machos, nem de corte e cópula. Em quatro ocasiões foram
encontrados dois exemplares sob a mesma pedra. Em duas delas os indivíduos eram um
macho e uma fêmea adultos no período reprodutivo (novembro e dezembro). Nas outras duas,
uma fêmea adulta e um macho jovem e dois machos adultos, ambos em agosto. Cicatrizes de
prováveis mordidas e luta também não foram observadas, reforçando a suspeita de que não
existam encontros agonísticos entre machos ou que ocorram em freqüências muito baixas.
Além disso, se considerarmos que a densidade populacional é relativamente alta e que a
atividade de forrageamento é menos intensa em C. vacariensis (análise da dieta sugere uma
baixa atividade de forrageamento – vide explicação acima), talvez o ambiente em mosaico
diminua a probabilidade de encontro entre indivíduos.
O ambiente onde esta população de lagartos ocorre é formado por afloramentos
rochosos distribuídos espaçadamente em área de campo. Os indivíduos forrageiam a maior
parte do tempo sob pedras e passam grande parte da sua vida protegidos nestes locais.
Supondo que os machos tenham deslocamentos maiores devido à atividade reprodutiva e que
as fêmeas tendam a ser mais residentes, deslocando-se menos e sendo menos predadas, então
as taxas de deslocamento e de predação entre machos e fêmeas seriam diferentes e maiores
49
nos machos. Haveria, portanto, uma seleção para o menor tamanho corporal nos machos, o
que, em lagartos, além de lhes dar um aumento da mobilidade (SHINE, 1988), também lhes
possibilitaria reproduzir mais cedo e economizar tempo e energia na busca por fêmeas
reprodutivas (COX et al., 2003). Já a menor taxa de deslocamento nas fêmeas e a conseqüente
menor taxa de predação favoreceriam um aumento no tamanho corporal neste sexo. Durante o
estudo, dez exemplares foram marcados com caráter especulativo. Destes indivíduos, um
macho com 66,46 mm de CRC foi recapturado em outubro a aproximadamente 90 m da área
original de marcação. Porém, os dados são insuficientes para afirmar a viabilidade da hipótese
de que os machos se deslocam mais e, portanto, estão mais suscetíveis à predação do que as
fêmeas. São necessários, portanto, estudos de marcação e recaptura que possibilitem
informações sobre a área de vida e uso do habitat destes animais.
Segundo SHINE (1989), grande parte da dificuldade na interpretação sobre as causas do
dimorfismo sexual vem do fato de que todos os processos de seleção da fecundidade, seleção
sexual e divergência ecológica podem atuar no mesmo taxon. Potencialmente, o dimorfismo
sexual em tamanho corporal pode se desenvolver em resposta a qualquer um destes fatores
isoladamente ou através da combinação destas forças seletivas atuando em conjunto ou
seqüencialmente. A dificuldade está em investigar se a seleção está atuando a favor de que
machos diminuam ou de que fêmeas aumentem, ou alguma combinação destes casos. Ainda
que não esteja claro como a seleção está atuando para gerar o padrão observado, é possível
que a condição de dimorfismo em C. vacariensis (fêmeas maiores que machos) seja um
caráter derivado nesta espécie, já que é praticamente desconhecida entre os Teiidae.
O dimorfismo sexual nas proporções de comprimento da cabeça e distância axila-
virilha tem sido atribuído à seleção sexual nos machos ou seleção de fecundidade nas fêmeas.
Estas duas medidas são complementares em relação ao CRC do animal e, portanto, deve-se
ter cuidado ao tentar explicar as causas do dimorfismo nestas características em machos e
50
fêmeas, pois uma modificação em uma delas acarreta mudanças na outra. O maior
comprimento da cabeça dos machos tem sido atribuído à seleção sexual (CAROTHERS, 1984;
COOPER JR. & VITT, 1989; VITT, 1991) ou ainda às diferenças sexuais na composição da dieta
(SCHOENER,1967). VITT (1983) comenta a possibilidade de que a diferença no tamanho das
presas seja uma conseqüência do dimorfismo em tamanho, antes de ser sua causa. Machos de
C. vacariensis apresentam cabeças mais compridas e largas que as fêmeas de mesmo
tamanho, corroborando os dados encontrados por outros estudos com teiídeos (e.g. A
NDERSON
& VITT, 1990; FELTRIM, 2002; MOJICA et al., 2003). Porém, não existe diferença intersexual
no tamanho da presa (M. Schossler, com. pess., 2006) e, assim, o dimorfismo sexual não
reflete utilização diferenciada dos recursos alimentares, da mesma forma como verificado nas
populações de C. littoralis (TEIXEIRA-FILHO et al., 2003) e Kentropyx pelviceps Cope, 1868
(VITT et al., 1995). Devido ao similar dimorfismo sexual no tamanho da cabeça apresentado
pela maioria dos teiídeos (VITT, 1982; ANDERSON e VITT, 1990), é mais provável que a
evolução do dimorfismo sexual nesta característica tenha ocorrido na história evolutiva de
Teiidae e sido mantido em muitas espécies atuais por seleção sexual continuada e, desta
forma, seja uma característica plesiomórfica.
Com relação ao maior comprimento do tronco (AXVI) nas fêmeas do que nos machos,
OLSSON et al. (2002) sugerem que, provavelmente, as forças de seleção agem em sentidos
opostos sobre esse caráter nos dois sexos: fêmeas tenderiam a aumentar o tamanho relativo da
distância axila-virilha devido à ação positiva da seleção de fecundidade, enquanto que nos
machos, as forças seletivas não são claras.
Em estudo com serpentes, SHINE et al. (1999) observaram que machos com caudas
mais longas têm hemipênis mais longos e maior sucesso de cópula, e que indivíduos com
comprimento da cauda menor (devido à predação ou eventuais acidentes) têm sucesso de
cópula reduzido. Assim como em serpentes, provavelmente também para os lagartos o maior
51
comprimento da cauda e a maior largura da base da cauda nos machos estejam associados ao
tamanho do órgão copulatório e ao sucesso reprodutivo.
Apesar de em iguanídeos se conhecer dimorfismo sexual em poros pré-cloacais
(ROCHA, 1996; VERRASTRO, 2004), dimorfismo em poros femorais não foi descrito na
literatura para lagartos teiídeos. Em C. vacariensis, o número de poros femorais não tem
relação nem com o sexo, nem com o CRC do animal.
O dimorfismo sexual na coloração das primeiras e segundas fileiras de escamas
longitudinais ventrais do abdômen está, provavelmente, associado à maturação sexual em
machos, pois jovens e fêmeas não apresentaram esta característica. Nos machos a coloração
foi persistente durante todos os meses do ano, parecendo não estar associada ao período
reprodutivo apenas. FELTRIM (2002) verificou que os machos adultos de C. lacertoides
exibem uma coloração esverdeada nas laterais do tronco, enquanto as fêmeas possuem
coloração esbranquiçada na mesma região; a autora comenta que isto pode significar um sinal
social e representar importante papel no reconhecimento sexual. Dentro desta idéia, no caso
de C. vacariensis é difícil explicar o dimorfismo no padrão de pontos negros na região da
cloaca devido a esta região não ser uma área do corpo exposta.
Conservação
A degradação do habitat causada pelas atividades humanas é um dos principais fatores
de risco com que se deparam muitas das espécies atuais. Embora de forma geral as espécies
estejam adaptadas ao seu ambiente, elas têm limitações na sua capacidade de responder a
mudanças suficientemente bruscas nas condições ambientais (PRIMACK, 1998).
Cnemidophorus vacariensis provavelmente está correndo risco de ter significativas perdas no
tamanho populacional ou mesmo de tornar-se extinto dentro de um curto espaço de tempo,
devido à sua área de ocorrência (afloramentos rochosos em áreas de campos) estar sofrendo
52
crescente descaracterização pelo seu uso para plantações e criação de gado, estando
totalmente dentro de áreas particulares. Tornam-se urgentes medidas de proteção a esta
espécie e seu ambiente. Algumas possibilidades são (1) a criação de unidades de conservação,
destacando as Reservas Particulares do Patrimônio Natural (RPPNs), (2) incentivos a que as
propriedades particulares preservem ao menos parte do habitat de forma intocada e (3)
formação de corredores ecológicos entre as áreas que vierem a ser preservadas. Deve-se
também ter atenção a desequilíbrios ecológicos que possam, por exemplo, levar a um aumento
de espécies predadoras ou à diminuição das presas de C. vacariensis, mesmo que não haja
alteração imediata, direta e significativa do seu ambiente físico. É importante que seja
mantido um monitoramento continuado de C. vacariensis e seu ecossistema, de forma a se
obter séries temporais de dados que possibilitem o acompanhamento da situação ambiental e
populacional e a avaliação de medidas de conservação.
Apêndice I. Lista dos exemplares examinados: DZ3684-3693; DZ3696-3705; DZ3746-3755;
DZ3757-3761; DZ3763-3768; DZ3771-3780; DZ3788-3796; DZ3814-3825; DZ3847-3856;
DZ3861-3878; DZ3882; DZ3883; DZ3885-3894; DZ3908-3916; DZ3924-3936; DZ3939-
3951; DZ3954-3965; DZ3968-3972; DZ3974-3980; DZ4000-4010; DZ4022-4031; DZ4033-
4056; DZ4128-4133; DZ4135-4144; DZ4149-4155; DZ4216-4220; DZ4242-4246.
Apêndice II. Equações das regressões lineares da Fig. 5: A: fêmeas: AXVI = 0,6149×CRC –
4,940, machos: AXVI = 0,5208×CRC – 0,575. B: fêmeas: CCA = 0,1563×CRC + 3,655,
machos: CCA = 0,2075×CRC + 1,470. C: fêmeas: CC = 1,5400×CRC + 12,518; machos: CC
= 2,3999×CRC – 34,497. D: fêmeas: LBC = 0,1204×CRC – 1,707, machos: LBC =
0,1321×CRC – 1,731.
53
Agradecimentos. Ao Sr. F. Branco por permitir a pesquisa em sua propriedade particular. Ao
Dr. P. Barata pelo auxílio nas análises estatísticas. Aos Drs. M. Borges-Martins, C.F.D.
Rocha, R.B. Oliveira e L.J. Vitt pelas enriquecedoras colocações ao trabalho. À M.L.M.
Alves pela revisão do manuscrito. Ao CNPq, pelo financiamento do projeto “Ecologia de
Lagartos do Sul do Brasil” e à CAPES, pela bolsa concedida a F.M.Rezende-Pinto.
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Vol. testicular
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
ano 1 ano 1 ano 1ano 2 ano 2 ano 2
0.0 0.4
Cg-machos
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
0.0 0.4
Cg-fêmeas
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
060
Pct. reprodutiva
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
814 22
Temperatura
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
10 12 14
Fotoperíodo
Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev Ago Fev
0 200
Precipitação
A
g
oFevA
g
oFevA
g
oFevA
g
oFevA
g
oFevA
g
oFev
Figura 1. Volume testicular (mm
3
), massa dos corpos gordurosos de machos e fêmeas (g),
porcentagem de fêmeas em estado reprodutivo, temperatura média (°C), fotoperíodo (h) e
precipitação (mm) por mês em Cnemidophorus vacariensis de agosto/2004 a agosto/2006 nos
campos do Planalto das Araucárias do Rio Grande do Sul, Brasil. Cada região entre barras
verticais contínuas representa um período de dois anos, e as barras verticais tracejadas
indicam o limite entre o primeiro e o segundo anos. Os dados reais cobriram apenas um ciclo
de dois anos, os outros ciclos são replicações. As curvas contínuas grossas são regressões
calculadas pelo método "loess" (ver Métodos); as curvas pontilhadas a cada lado indicam os
intervalos de confiança pontuais a 95%, construídos pelo método “loess”. As retas horizontais
indicam a média mensal de cada variável no período de dois anos de coleta de dados.
Observar que as curvas referentes aos corpos gordurosos de machos e fêmeas têm a mesma
escala no eixo vertical.
63
02468
Mês
Diâmetro do folículo (mm)
1044436433353353425122201
ASONDJFMAMJ J ASONDJFMAMJ JA
2004 2005 2006
não vitelogênico
vitelogênico
não vitelogênico + ovos
vitelogênico + ovos
corpo lúteo
Figura 2. Distribuição mensal do diâmetro do maior folículo de fêmeas adultas de
Cnemidophorus vacariensis de agosto/2004 a agosto/2006 nos campos do Planalto das
Araucárias do Rio Grande do Sul, Brasil. Os números sobre os meses indicam o tamanho
amostral.
64
55 60 65 70 75 80
02468
Comprimento rostro-cloacal (mm)
Tamanho da desova
Ovos no oviduto
Folículos vitelogênicos
Figura 3. Relação entre o comprimento rostro-cloacal (CRC) e o tamanho da desova de
fêmeas de Cnemidophorus vacariensis (r
2
= 0,697, p < 0,0001, tamanho da desova =
0,16060×CRC – 7,3835).
65
20 30 40 50 60 70 80 90
Mês
Comprimento rostro-cloacal (mm)
10101011109121711129131312121110412897755
ASONDJFMAMJJASONDJFMAMJJA
2004 2005 2006
Figura 4. Distribuição dos comprimentos rostro-cloacais de Cnemidophorus vacariensis de
agosto/2004 a agosto/2006 nos campos do Planalto das Araucárias do Rio Grande do Sul,
Brasil.
U, jovens; ○, machos; ●, fêmeas. Os números sobre os meses indicam o tamanho
amostral.
66
50 55 60 65 70 75 80
25 30 35 40 45
Com
p
rimento rostro-cloacal
(
mm
)
Comprimento axila-virilha (mm)
Machos
Fêmeas
A
50 55 60 65 70 75 80
12 13 14 15 16 17
Com
p
rimento rostro-cloacal
(
mm
)
Comprimento da cabeça (mm)
Machos
Fêmeas
B
50 55 60 65 70 75 80
80 100 120 140
Com
p
rimento rostro-cloacal
(
mm
)
Comprimento da cauda (mm)
Machos
Fêmeas
C
50 55 60 65 70 75 80
56789
Com
p
rimento rostro-cloacal
(
mm
)
Largura da base da cauda (mm)
Machos
Fêmeas
D
Figura 5. Modelos lineares relacionando variáveis morfométricas selecionadas e o
comprimento rostro-cloacal (CRC) em Cnemidophorus vacariensis. A: comprimento axila-
virilha (AXVI) por CRC e sexo. B: comprimento de cabeça (CCA) por CRC e sexo. C:
comprimento da cauda (CC) por CRC e sexo. D: largura da base da cauda (LBC) por CRC e
sexo. As retas contínuas representam regressões lineares para as fêmeas, e as retas tracejadas,
para os machos (para as equações das regressões ver Apêndice II). Nos gráficos A, B, e C, a
região à direita da reta vertical pontilhada é aquela em que há diferença significativa entre os
sexos, segundo o método de Johnson-Neyman (ver Métodos).
67
Tabela I. Caracteres biométricos e morfológicos de machos (CRC>48,84) e de fêmeas (CRC>57,36) adultos de Cnemidophorus vacariensis nos
campos do Planalto das Araucárias do Rio Grande do Sul, Brasil.
Machos Fêmeas
Variável Mínima
Média
±DP
Máxima
Tamanho
da amostra
Mínima
Média±DP
Máxima
Tamanho
da amostra
Comprimento rostro-cloacal (mm)
48,84 63,26±5,99 72,86 76 57,36 70,01±5,85 81,80 73
Altura da cabeça (mm)
5,44 7,86±0,96 9,80 75 6,34 7,77±0,66 9,24 73
Comprimento da cabeça (mm)
11,38 14,61±1,38 17,26 76 12,50 14,61±0,98 16,88 72
Largura da cabeça (mm)
7,30 10,28±1,22 12,66 76 8,44 10,10±0,87 12,44 73
Largura da comissura bucal (mm)
5,52 7,95±1,242 13,16 76 5,98 7,62±0,730 9,34 73
Comprimento axila-virilha (mm)
23,24 32,34±3,38 38,24 76 30,76 38,09±3,82 46,22 73
Comprimento do membro anterior (mm)
15,06 19,55±1,78 24,06 76 17,40 20,02±1,22 23,14 73
Comprimento do membro posterior (mm)
26,70 35,34±3,06 41,38 76 30,64 35,85±2,18 41,08 73
Comprimento da cauda (mm)
75,84 114,69±18,62 150,22 50 86,20 120,17±12,36 149,58 52
Largura da base da cauda (mm)
4,44 6,82±0,83 8,12 40 5,48 6,78±0,84 9,00 37
Massa (g)
3,00 2,98±2,02 11,25 75 4,20 8,43±2,12 13,50 72
Número de poros femorais
16 20,14±1,48 24 76 16 20,20±1,62 25 73
68
Capítulo 3
Resultados e Conclusões Gerais
Resultados Gerais
• O comprimento rostro-cloacal dos machos sexualmente maduros variou de 48,84 a 72,86
mm (
x
= 63,26 ± 5,99 mm; n = 76), e das fêmeas de 57,36 a 81,8 mm (
x
= 70,0 ± 5,85
mm; n = 73).
• A atividade reprodutiva de machos e fêmeas mostrou-se sazonal, com a presença de
espermatozóides de setembro a dezembro e folículos vitelogênicos e/ou ovos, de outubro a
dezembro, com o recrutamento dos filhotes ocorrendo em janeiro e fevereiro.
• Aparentemente, a temperatura e o fotoperíodo, ou a sua interação, determinaram a
sazonalidade na reprodução em C. vacariensis. O pico da atividade reprodutiva ocorreu
cerca de dois meses antes do pico da temperatura, e cerca de um mês antes do pico do
fotoperíodo.
• O ciclo dos corpos gordurosos também apresentou atividade sazonal, sendo que fêmeas
acumularam mais lipídios do que os machos. O pico do valor da massa dos corpos
gordurosos de machos e fêmeas coincidiram, observando-se uma defasagem de cerca de
seis meses entre os ciclos dos corpos gordurosos e da atividade reprodutiva.
• O tamanho médio da desova foi de 4,10 ± 0,89 (2 a 6; n = 21), sendo que o comprimento
rostro-cloacal das fêmeas explicou 69,7% do tamanho desova. Houve evidências de duas
desovas em uma mesma temporada reprodutiva.
70
• As fêmeas adultas apresentaram maior comprimento rostro-cloacal e distância axila-
virilha; enquanto os machos adultos, maior comprimento de cabeça, comprimento da
cauda e largura da base da cauda.
• Os machos adultos apresentaram em sua maioria (88,1%) as escamas das primeiras e
segundas fileiras longitudinais ventrais amarelas, enquanto em jovens e fêmeas adultas
estas escamas foram brancas. O padrão de machas pré-cloacais variou de nenhum (zero) a
oito pontos negros, tanto em machos, quanto em fêmeas. Para as fêmeas, 55,3% tiveram
nenhum ou um ponto negro, enquanto que apenas 7,1% dos machos tiveram nenhum ou
um ponto negro.
71
Conclusões Gerais
• O ciclo reprodutivo de Cnemidophorus vacariensis é sazonal e descontínuo, como em
outras espécies de lagartos que habitam regiões com fatores climáticos sazonais
(répteis de zonas temperadas), com a temperatura e o fotoperíodo, ou a sua interação,
afetando a sazonalidade na reprodução.
• Os ciclos dos corpos gordurosos foram vinculados à atividade gonadal e, portanto,
também associados à temperatura e ao fotoperíodo, de forma similar ao já
documentado para outras espécies de lagartos ovíparos e vivíparos. As fêmeas
aparentemente utilizam as reservas lipídicas para o desenvolvimento dos ovos,
enquanto os machos provavelmente usam a gordura para a espermatogênese ou para
suprir as demandas energéticas durante a busca de parceiras.
• Assim como em outras espécies que não possuem uma desova geneticamente fixa com
relação ao número de ovos, o tamanho da desova em C. vacariensis aumenta com o
aumento do CRC. O tamanho da desova é relativamente grande quando comparado ao
tamanho da desova de outras espécies do gênero de CRC similar.
• As massas relativas da desova para C. vacariensis estão dentro dos limites
mencionados para o gênero e são semelhantes àquelas encontradas para outras
espécies da família Teiidae.
• Cnemidophorus vacariensis produz duas desovas por estação reprodutiva.
72
• As fêmeas adultas de C. vacariensis possuem maior tamanho corpóreo do que os
machos.
• Machos de C. vacariensis apresentam cabeças mais compridas e largas, assim como
caudas mais compridas e mais largas na sua base do que as fêmeas de mesmo
tamanho. Fêmeas possuem maior comprimento da distância axila-virilha.
• O dimorfismo sexual na coloração das escamas das primeiras e segundas fileiras
longitudinais ventrais está provavelmente associado à maturação sexual em machos,
pois jovens e fêmeas não apresentam esta característica. Nos machos a coloração foi
persistente durante todos os meses do ano, parecendo não estar associada ao período
reprodutivo apenas. É difícil explicar o dimorfismo no padrão de pontos negros na
região da cloaca, devido a esta região não ser uma área do corpo exposta.
• Algumas características da reprodução observadas são típicas para o gênero em
ambientes em regiões temperadas. Entretanto, o maior comprimento rostro-cloacal das
fêmeas, em relação ao dos machos, não é comum para outras espécies do gênero, nem
para outras espécies da família Teiidae.
• O fato da sua área de ocorrência (afloramentos rochosos em áreas de campos) estar
sofrendo crescente descaracterização pelo uso para plantações e criação de gado,
estando totalmente dentro de áreas particulares, pode levar Cnemidophorus
vacariensis a ter significativas perdas no tamanho populacional ou mesmo a tornar-se
extinta dentro de um curto espaço de tempo. Assim, tornam-se urgentes medidas de
proteção a esta espécie e seu ambiente.
73
Anexo
Normas para publicação
Iheringia – Série Zoologia
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