( PDF ) Ecologia reprodutiva de Sterna hirundinacea Lesson, 1831 e Thalasseus sandvicensis (Lathan, 1787) (Aves, Sternidae) na ilha dos Cardos, Santa Catarina, Brasil

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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS

NATURAIS

TESE DE DOUTORADO

“Ecologia Reprodutiva de Sterna hirundinacea Lesson, 1831 e Thalasseus

sandvicensis (Lathan, 1787) (Aves, Sternidae) na ilha dos Cardos, Santa

Catarina, Brasil.”

HÉLIO AUGUSTO ALVES FRACASSO

- SÃO CARLOS, SP -

2009

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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SÃO CARLOS

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E

RECURSOS NATURAIS

“Ecologia Reprodutiva de Sterna hirundinacea Lesson 1831 e Thalasseus

sandvicensis (Lathan, 1787) (Aves, Sternidae) na ilha dos Cardos, Santa

Catarina, Brasil.”

Doutorando: Hélio Augusto Alves Fracasso

Orientador: Prof. Dr. José Roberto Verani

Co-Orientador: Prof. Dr.

Joaquim Olinto Branco

Tese apresentada ao Programa de

Pós- Graduação em Ecologia e

Recursos Naturais da Universidade

Federal de São Carlos, como parte

dos requisitos para a obtenção do

título de Doutor em Ecologia e

Recursos Naturais, área de

concentração: Ecologia e Recursos

Naturais.

- SÃO CARLOS, SP -

2009

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Ficha catalográfica elaborada pelo DePT da

Biblioteca Comunitária/UFSCar

F797er

Fracasso, Hélio Augusto Alves.

Ecologia reprodutiva de Sterna hirundinacea Lesson,

1831 e Thalasseus sandvicensis (Lathan, 1787) (Aves,

Sternidae) na ilha dos Cardos, Santa Catarina, Brasil / Hélio

Augusto Alves Fracasso. -- São Carlos : UFSCar, 2009.

110 f.

Tese (Doutorado) -- Universidade Federal de São Carlos,

2009.

1. Ave. 2. Biologia reprodutiva. 3. Conservação. 4.

Ecologia trófica. 5. Ecologia populacional. I. Título.

CDD: 598 (20

)

to'

Hélio Augusto Alves Fracasso

Ecologia Reprodutiva dt:Sterna hirundinacea Lesson, 1831e Thalasseus sandvicensis

. (Latham, 1787) (Aves, Sternidae) na ilha dos Cardos, Santa Catarina, Brasil

Tese apresentadaà UniversidadeFederal de São Carlos,comoparte dos

requisitospara obtenção do título deDoutor em Ciências.

Aprovada em 24 de abril de 2009

BANCA EXAMINADORA

Presidente

I':)

20 Examinador

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scar

Profa. Dra. Odete Rocha

~RNIUFSCar

10Examinador

30 Examinador

oaquim Olinto Branco

.I/Florianópolis-SC

40 Examinador

...

Dedico este trabalho a meus pais,

Hélio e Eunice, meu mano Miguel,

minha querida Patrícia e a todos

parentes e amigos que participaram

e torceram por esta realização.

Que sempre busquemos muita paz,

humildade, resignação e dedicação

para vencer o egoísmo e o orgulho,

que emanam de nossos piores

inimigos, nós mesmos.

Agradecimentos

Ao Prof. Dr. Joaquim Olinto Branco, pela orientação, amizade, incentivo e

conselhos de pai, que teve que desprender muito tempo, paciência e energia

para chegarmos juntos a mais este trabalho, que é apenas uma pequena

fração da lição de vida recebida nesses anos de convivência.

Ao Prof. Dr. José Roberto Verani, pela orientação, amizade, conselhos e

longas conversas francas, bem humoradas e descontraídas ao longo desses

quatro anos de convívio.

Ao PROJETO AVES MARINHAS – CONHECER PARA PRESERVAR,

juntamente com a “FUNDAÇÃO BRANCO”, mantidas pelo Prof. Dr. Joaquim

Olinto Branco, somados aos “PAITROCÍNIOS” de Hélio Severino Fracasso e

Eunice Aparecida Alves Fracasso, por tornarem possível a realização do início

deste projeto.

Ao CNPq, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e

Tecnológico, como órgão de fomento que me proporcionou a bolsa de estudo

durante esses quatro anos, bem como aos Prof. Verani e Joaquim por terem

possibilitado recebê-la.

Em mais esta etapa da minha longa jornada, pude continuar com a

felicidade e o orgulho de ter todo o respaldo psicológico e monetário de meus

pais, Hélio Severino Fracasso e Eunice Aparecida Alves Fracasso, os quais

não mediram esforços para continuar a me ajudar a desvendar mais um metro

de meu profundo oceano de conhecimento.

A meu mano Miguel Augusto Alves Fracasso e toda minha família, ao

Júlio Ricardo Buratto, Carolina Marquizette Buratto, Juliano Cesar Hillesheim e

Fabrício Schappo Hillesheim, que de longe ou na convivência diária, souberam

me ouvir, dar conselhos e muitas vezes brigar e me fazer enxergar coisas que

meu temperamento forte, frio, calculista e teimoso se negavam a considerar,

bem como minha ausência em datas importantes pela dedicação a este

projeto.

À minha querida e amada Patrícia, que nesses anos inundou minha vida

com alegria, descontração, amor e paz e com seu jeito sereno, calmo,

carismático e rígido, me fez mais gentil, carinhoso e enfrentar e melhorar meus

vii

piores defeitos: ciúmes, orgulho e meu forte temperamento, principalmente na

lida com as pessoas. Como nos dissemos várias vezes: “...Entre tantos outros,

entre tantos séculos... que sorte a nossa hein? entre tantas paixões... esse

encontro, nós dois, esse Amor...”

Ao grande companheiro e irmão Nadinho, e toda sua família, pelo carinho,

apoio e descontração ao longo desses seis anos de amizade, que souberam

me aceitar como eu sou.

Ao Cristiano Lombardo Evangelista, e toda sua família, que na etapa

inicial do trabalho, além de contribuir na coleta de dados, ofereceram um

espaço em seu lar. Aos colegas, Juliano César Hillesheim, Irecê Farina

Machado, Marcos Siqueira Bovendorp, Felipe Freitas Junior e Prof. Dr

Joaquim Olinto Branco que em 2003 estavam mensalmente estavam comigo

em campo somando esforços para começar este trabalho. Ao Juliano Cesar

Hillesheim, Fernando Koerich Decker e Felipe Freitas Junior, e outros, que

além do frio que passaram, tiveram que agüentar minhas rabujices e mal

temperamento enquanto me ajudavam nas coletas em 2005 e 2006.

Aos companheiros de Laboratório, Senhor Anilton Bispo dos Santos,

Bruno Ribeiro de Campos, juntamente aos outros colegas, que tiveram

paciência e resignação, para aturar meu mau humor e estresse, no período de

tabulação de dados e elaboração da tese.

As Tias Ivone e Maria José, e família, que me acolheram como um

parente e agüentaram pacientemente todas nossas churrascadas, peixadas e

aniversários com muito bom humor e carinho.

A galera de Sanca, principalmente, ao Thiago (Ervilha), Marcelo (Zerbini),

Juliano (Ratinho), Allysson (Alce), Artur (Artruta) e Fernando (Fefe), que me

acolheram com os braços abertos em suas casas e me ensinaram que alem

das aulas regulares, muitas coisas são ensinadas pelos bares, churrascos,

carneiradas e viagens.

A Dona Ione que em 2005 me possibilitou entrar por um período em sua

casa e família, e sempre estava disposta a conversar, debater, aprender e

ensinar tudo sobre ostras, mariscos, aves e a vida. Ao Áthila Bertoncini

Andrade por ter me emprestado o bote inflável com motor para realizar as

amostragens neste ano. Ao Vinícius que sempre estava disposto a encobrir

viii

minhas “cabacices” e dar aquela mão quando eu precisava, e fazer churrascos

e pescarias para descontrair.

Ao Sr. Carlos e Sra. Jane que possibilitaram a habitação em 2006, bem

como os almoços, lanches e papos ao final do dia. Ao Mano véio Baião por ter

alugado sua embarcação “Pinguim” para realizar as amostragens, bem como,

aos peixes, ostras, mariscos, papos e companhia no dia-a-dia. Ao incansável

Albertino que me ensinou muita coisa sobre mar e pescaria, me levando e

buscando todos os dias para o trabalho, com chuva ou altos dia!!!!

Aos professores e funcionários do Centro Tecnológico da Terra e do Mar,

e do Centro de Ciências Biológicas da Saúde, que muito facilitaram a

realização deste projeto, sempre com muito bom humor e atenção.

À Universidade do Vale do Itajaí, através do CTTMar e à Universidade

Federal de São Carlos pelo Departamento de Hidrobiologia e ao Programa de

Pós-Graduação de Ecologia e Recursos Naturais (PPG-ERN), pelas estruturas

e apoio dos funcionários que possibilitaram a realização deste projeto.

Aos Quitutes Caseiros da Vovó Carola, que por cinco anos me acolheu

em seu ambiente familiar, como se fosse um ente querido, propiciando-me uma

bagagem profissional e pessoal.

Resumo

Os trinta-réis apesar de serem amplamente distribuídos na América do

Sul, (o trinta-réis-de-bico-vermelho ocorrendo da Terra do Fogo à Bahia e pelo

Pacífico ao longo da costa sul até o Peru), e o trinta-réis-do-bico-amarelo,

(desde as Ilhas do Caribe até o sul da Argentina, Porto Deseado, Santa Cruz,

50ºS), e terem populações relativamente numerosas, tem muitos aspectos de

sua ecologia ainda pouco conhecidos na região Neotropical. Foram realizadas

amostragens diárias na Ilha dos Cardos, Florianópolis, SC, ao longo de 2003,

2005, 2006 a 2008, com o objetivo de caracterizar a ecologia reprodutiva

dessas espécies. A temporada de 2003 iniciou com a chegada dos primeiros

adultos em meados de maio, e em 2005 e 2006 ocorreu no final de abril, com a

saída dos adultos no início de outubro. Foram registrados 2486 ninhos de S.

hirundinacea em 2005 a 1852 em 2006, com número médio de ovos por

postura variando entre 1,45 em 2006 a 1,19 em 2003 e o sucesso de eclosão

em 2006 foi estimado em 82,16%. Enquanto que para Thalasseus sandvicensis

em 2003, foram necessários em média 23,5±0,2 dias para a eclosão dos

filhotes, totalizando um sucesso de incubação de 83,33%. Foram registradas

6248, 5140 e 4006 presas transportadas por S. hirundinacea e 1157, 628 e 98

por Thalasseus sandvicensis à colônia em 2003, 2005 e 2006,

respectivamente. A entrega de alimento aos filhotes ocorreu desde as primeiras

horas da manhã até o final da tarde. Os primeiros filhotes eclodiram em julho

de 2003 e junho de 2005 e 2006, com sucesso reprodutivo para S.

hirundinacea de 50,94%, 35,96 e 53,47%, e para Thalasseus sandvicensis de

48,00, 29,94 e 5,00%, respectivamente. A maior taxa de crescimento para S.

hirundinacea ocorreu nos 20 primeiros dias de vida com pequenos acréscimos

até o vôo e conseqüente abandono da ilha dos Cardos em torno do 46° dia em

2003, 45º em 2005 e 42º em 2006. O tamanho pequeno da ilha, a reduzida

pressão antrópica e a pouca atuação da gaivota (Larus dominicanus),

considerada o principal predador no litoral brasileiro, durante o período de

postura, permitiu a ocupação regular deste sítio, tornando-o um local

importante para a conservação dessas espécies.

Abstract

Despite being widely distributed in South America, the South American

Terns (Tierra del Fuego to Bahia and all around the Pacific coast to Peru), and

Cayenne Terns, (from the Caribbean Islands to the region of Deseado Port),

and having relatively large populations, little is known about the ecology of

these species in the Neotropical region. The present study is a contribution to

the knowledge of the reproduction and trophic ecology aspects. Samples were

taken daily on the Cardos island, SC, Brazil, along 2003, 2005, from 2006 to

2008, aiming to characterize the reproductive ecology of these species. The

season of 2003 began with the arrival of the first adults in mid-May, and in 2005

and 2006 occurred in late April, with the departure of adults in early October.

2486 nests of S. hirundinacea were recorded in 2005 to 1,852 in 2006, with

average clutch size ranged from 1.45 in 2006 to 1.19 in 2003 and the hatching

success in 2006 was estimated at 82.16%. While for Thalasseus sandvicensis

in 2003, it took on average 23.5±0.2 days for the hatching of chicks, and

success of 83.33%. Was recorded 6,248, 5,140 and 4,006 preys transported by

S. hirundinacea and 1157, 628 and 98 by Thalasseus sandvicensis for the

colony during seasons of 2003, 2005 and 2006, respectively. The delivery of

food to the chicks occurred since the early hours of the morning until late

afternoon. The first chicks hatched in July 2003 and June 2005 and 2006, with

reproductive success for S. hirundinacea of 50.94%, 35.96 and 53.47%, and

Thalasseus sandvicensis of 48.00, 29.94 and 5.00%, respectively. The highest

growth rate for S. hirundinacea occurred in the first 20 days of life with small

increments until the flight and subsequent abandonment of the island around 46

days in 2003, 45 in 2005 and 42 in 2006. The small size of the island, the

human low pressure and little activity of the gull (Larus dominicanus),

considered the main predator on the Brazilian coast, during the egg laying

period, allowed the regular occupation, making it an important site for the

conservation of these species.

iii

Lista de Figuras

Figura 1. Sterna hirundinacea adulto em plumagem de reprodução.................. 1

Figura 2. Thalasseus sandvicensis adulta em plumagem de reprodução.......... 2

Figura 3. Mapa indicando a área de estudos. .................................................... 9

Figura 4. Ilha dos Cardos, vista do ponto fixo no meio da colônia e do farol,

considerado o outro ponto de observação. ...................................................... 10

Figura 5. Vista a olho nu de Sterna hirundinacea adulta trazendo um peixe para

a colônia........................................................................................................... 11



Figura 6. Tamanho da presa em relação ao bico da ave, pequeno (menor),

médio (mesmo tamanho) e grande (maior)...................................................... 12

Figura 7. Ovos de Sterna hirundinacea marcados com as letras "A" e "B" de

acordo com a ordem de postura....................................................................... 13

Figura 8. Densidade dos ninhos de Sterna hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis entre os substratos de grama e grama seca na Ilha dos Cardos.14

Figura 9. Comprimento, largura e peso dos ovos de Sterna hirundinacea na Ilha

dos Cardos....................................................................................................... 15

Figura 10. Cercado individual (a) e coletivo (b) com vários ninhos de Sterna

hirundinacea e Thalasseus sandvicensis......................................................... 16

Figura 11. Método de obtenção do registro de comprimento do cúlmen do bico

(a), tarso (b) e peso dos exemplares (c). .........................................................16

Figura 12. Rede de neblina armada, com a atuação de pesquisadores. ......... 17

Figura 13. Início da fase de Jovem I de Sterna hirundinacea (a), detalhe do

dente do ovo (b), cor da plumagem e final do estágio (c). ...............................20



Figura 14. Jovem II de Sterna hirundinacea (a), detalhe do bico sem o dente do

ovo (b) e detalhes das remiges (c) e retrizes (d).............................................. 21

Figura 15. Jovem III de Sterna hirundinacea no início da fase (a), detalhes das

penas canhão nas remiges (b) e retrizes (c) e no final do estágio (d).............. 22

Figura 16. Jovem IV de Sterna hiraundinacea no início da fase (a), com

detalhes das penas canhão das retrizes (b) e remiges (c) e no final do estágio

(d)..................................................................................................................... 23

Figura 17. Juvenil de Sterna hirundinacea pousados (a e b) e em vôo (c). .....24

Figura 18. Jovem I de Thalasseus sandvicensis no ninho (a e b) e na formação

da creche (c e d) na ilha dos Cardos................................................................ 26

Figura 19. Bico sem dente do ovo (a) de Jovem II de Thalasseus sandvicensis

(b), detalhe das remiges (c) e retrizes (d) na ilha dos Cardos.......................... 27

Figura 20. Detalhe da cabeça (a), remiges (b) e retrizes (c) de um Jovem III (d)

de Thalasseus sandvicensis na ilha dos Cardos.............................................. 28

Figura 21. Detalhe da cabeça (a), remiges (b), retrizes (c) de um Jovem IV (d)

de Thalasseus sandvicensis na ilha dos Cardos.............................................. 29

Figura 22. Freqüência média de adultos de Sterna hirundinacea ao longo das

temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).............................. 31



Figura 23. Macho de Sterna hirundinacea em posição de cópula (a, Foto cedida

gentilmente pelo Pro. Dr

. Joaquim Olinto Branco) e com peixe no bico (b).... 32

Figura 24. Macho de Sterna hirundinacea oferecendo alimento chamando

atenção de duas fêmeas.................................................................................. 32

Figura 25. Posição de corte de macho e fêmea de Sterna hirundinacea no

momento da entrega do peixe.......................................................................... 32

Figura 26. Dança do casal de Sterna hirundinacea para consolidar a formação

do par reprodutivo. ........................................................................................... 33

Figura 27. Macho de Sterna hirundinacea pousado na parte posterior, batendo

as asas e posicionando a cloaca para realizar a inseminação......................... 33

Figura 28. Macho de Sterna hirundinacea batendo as asas para sincronizar a

posição das cloacas e realizar a inseminação (Foto cedida gentilmente pelo

Pro. Dr

. Joaquim Olinto Branco)..................................................................... 34

Figura 29. Macho de Sterna hirundinacea retornando para a porção anterior do

corpo da fêmea, após ter realizado a inseminação.......................................... 34

Figura 30. Tempo em segundos e número de inseminações durante a cópula

de Sterna hirundinacea, ao longo do dia nas temporadas de 2003 (a) e 2006

(b). (barra vertical indica o erro da média). ...................................................... 35

Figura 31. Ninhos de Sterna hirundinacea construídos com gramíneas secas

(a), gravetos e gramíneas (b) e fragmentos de rochas e gravetos (c).............. 36



Figura 32. S. hirundinacea realizando a aproximação d ninho (a) arrumando os

ovos e posicionando as penas do peito (b) e incubando os ovos (c)............... 36

Figura 33. Distância entre os ninhos de Sterna hirundinacea construídos nos

diferentes substratos nas temporadas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).......... 37

Figura 34. Abundância diária de ninhos de Sterna hirundinacea durante o

período de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil......... 38

Figura 35. Freqüência de ninhos com um e dois ovos de Sterna hirundinacea

longo do período reprodutivo de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c)........................40

Figura 36. Volume médio dos ovos de Sterna hirundinacea no início, meio e fim

do período reprodutivo em 2003 (a) e 2005 (b) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil.

(barra vertical indica o erro padrão da média).................................................. 42

Figura 37. Volume médio dos ovos A e B de Sterna hirundinacea nos períodos

de reprodução em 2003 (a) e 2005 (b) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra

vertical indica o erro padrão da média). ........................................................... 43



Figura 38. Volume médio dos ovos A e B de Sterna hirundinacea do centro e

borda durante o período reprodutivo de 2006 na Ilha dos Cardos, SC, Brasil.

(barra vertical indica o erro padrão da média).................................................. 44

Figura 39. Redução média diária no peso dos ovos “A” e “B” de Sterna

hirundinacea, durante o período de incubação em 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

......................................................................................................................... 45

Figura 40. Freqüência de perda de ovos de Sterna hirundinacea, por causas

naturais e predações durante as temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b)

e 2006 (c)......................................................................................................... 47

Figura 41. Urubu-comum (Coragyps atratus) que atua como predador sobre os

ovos de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos............................................. 48

Figura 42. Lagarto teiú (Tupinambis merianae) que atua como predador sobre

os ovos de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos........................................ 48

Figura 43. Gavião Caracará (Caracara plancus) que atua sobre ovos e filhotes

de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos. .................................................... 48

Figura 44. Horários de entrega dos peixes às fêmeas de Sterna hirundinacea,

com as fases antes e depois da cópula em conjunto....................................... 51

Figura 45. Filhotes de Sterna hirundinacea esperando ser alimentados por

Engraulidae Grande (a) e Peixe espada (b)..................................................... 52



Figura 46. Entrega de alimento aos jovens ao longo das temporadas de 2003,

2005 e 2006. .................................................................................................... 52

Figura 47. Juvenil de Sterna hirundinacea pedindo alimento (a) e pousados

próximos aos locais dos ninhos natais (b e c)..................................................53

Figura 48. Número de vezes que os filhotes de Sterna hirundinacea foram

alimentados em um dia de acordo com sua respectiva idade.......................... 53

Figura 49. Tempo médio em minutos que eram ofertados alimento aos filhotes

de Sterna hirundinacea de acordo com sua respectiva idade.......................... 54

Figura 50. Abundância de filhotes neonatos (JI) nas temporadas de 2003 (a),

2005 (b) e 2006 (c)........................................................................................... 57

Figura 51. Abundância diária de jovens de Sterna hirundinacea na Ilha dos

Cardos nas temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c)........... 58



Figura 52. Incremento diário em comprimento (cm) do bico dos filhotes de

Sterna hirundinacea. ........................................................................................ 59

Figura 53. Média do comprimento do bico (cm) dos filhotes de Sterna

hirundinacea..................................................................................................... 59

Figura 54. Incremento diário de tarso (cm) dos filhotes de Sterna hirundinacea.

......................................................................................................................... 60

Figura 55. Média do tarso (cm) dos filhotes de Sterna hirundinacea. .............. 60

Figura 56. Incremento diário em peso (g) dos filhotes de Sterna hirundinacea.

......................................................................................................................... 61

Figura 57. Média do peso (g) dos filhotes de Sterna hirundinacea. ................. 62

Figura 58. Tempo em dias necessários para a mudança de fase dos jovens I, II,

III e IV de Sterna hirundinacea......................................................................... 64

Figura 59. Transformação diária de um jovem de Sterna hirundinacea........... 66

Figura 60. Modelo de ajuste da curva de crescimento de Von-Bertalanffy para

os filhotes de Sterna hirundinacea................................................................... 67

Figura 61. Mortalidade diária por causas naturais e predações sobre os filhotes

de Sterna hirundinacea ao longo das temporadas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006

Figura 62. Abundância de adultos ao longo das temporadas reprodutivas de

2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c)............................................................................ 72



Figura 63. Distâncias entre os ninhos de Thalasseus sandvicensis ao longo das

temporadas de 2003 (a) e 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil.

(barra vertical indica o erro padrão da média).................................................. 73

vii

Figura 64. Abundância diária de ninhos de Thalasseus sandvicensis registrados

nas temporadas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos............. 74

Figura 65. Volume médio dos ovos de Thalasseus sandvicensis em 2003, 2005

e 2006 na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra vertical indica o erro padrão da

média). ............................................................................................................. 75

Figura 66. Redução média diária no peso dos ovos de Thalasseus

sandvicensis, durante o período de incubação em 2003 e 2005. (barra vertical

indica o erro padrão da média)......................................................................... 76

Figura 67. Entrega de alimento aos jovens de Thalasseus sandvicensis ao

longo das temporadas de 2003, 2005 e 2006.................................................. 79



Figura 68. Abundância de filhotes neonatos (JI) nas temporadas de 2003 (a),

2005 (b) e 2006 (c)........................................................................................... 81

Figura 69. Média do comprimento do bico (cm) dos filhotes de Thalasseus

sandvicensis..................................................................................................... 82

Figura 70. Média do tarso (cm) dos filhotes de Thalasseus sandvicensis........ 83

Figura 71. Média do peso (g) dos filhotes de Thalasseus sandvicensis........... 83

Figura 72. Atuação do gavião caracará, degolando a presa (a), destrinchando-a

(b) e consumindo apenas pequenas porções (c). ............................................ 85

viii

Lista de Tabelas

Tabela I. Filhotes de Sterna hirundinacea capturados e monitorados ao longo

das temporadas reprodutivas de 2003, 2005 e 2006 na Ilha dos Cardos. (J=

Jovem; I, II, III, IV=idade). ................................................................................ 25

Tabela II. Número de ovos por postura e filhotes, predações, mortes naturais,

atividades de pesquisa, sucesso de eclosão e reprodutivo das temporadas de

2003, 2005 e 2006. .......................................................................................... 39

Tabela III. Número de ovos medidos (N), biometria e peso dos ovos de Sterna

hirundinacea durante o período de desova na Ilha dos Cardos (< = menor, > =

maior valor registrado e média±erro padrão) SC, Brasil. ................................. 41

Tabela IV. Relação das presas por horário de avistagem na colônia (P =

pequeno, M = Médio, G = grande e N iden= Não identificado). ....................... 50

Tabela V. Peixes entregues às fêmeas, antes e após a cópula (P = pequeno, M

= Médio e G = grande). .................................................................................... 51

Tabela VI. Itens identificados nos regurgitos de Sterna hirundinacea, sendo

registrados o número de porções, o hábito, o comprimento e massa das presas

(Reg = Regurgitos, < = menor, > = <maior, Me = média e erro = erro padrão).55

Tabela VII. Tamanho médio e erro padrão das medidas de bico(Lt b), tarso (Lt

t) e peso (Wt) dos filhotes que estavam presos e soltos (livres) na colônia da

ilha dos Cardos durante as temporadas reprodutivas...................................... 63

Tabela VIII. Distâncias e respostas relativas de Sterna hirundinacea, a

aproximação dos pesquisadores na colônia (N= número de dias em que foi

realizado as observações)................................................................................ 70



Tabela IX. Número de ovos medidos (N), biometria e peso dos ovos de

Thalasseus sandvicensis durante o período de desova na Ilha dos Cardos (< =

menor, > = maior valor registrado e média±erro padrão) SC, Brasil. ............... 75

Tabela X. Total de ovos perdidos de Thalasseus sandvicensis por causas

naturais e predações ao longo dos anos de amostragens............................... 77

Tabela XI. Total de ovos perdidos de Thalasseus sandvicensis por causas

naturais e predações nos cercados que foram acompanhados diariamente. .. 77

Tabela XII. Relação das presas por horário de avistagem na colônia (P =

pequeno, M = Médio e G = grande). ................................................................ 78

Tabela XIII. Número de filhotes de Thalasseus sandvicensis mortos por causas

naturais e predações ao longo das temporadas de 2003, 2005 e 2006 na Ilha

dos Cardos....................................................................................................... 84

Sumário

Resumo............................................................................................................... i

Abstract...............................................................................................................ii

Lista de Figuras..................................................................................................iii

Lista de Tabelas...............................................................................................viii

1. INTRODUÇÃO............................................................................................. 1

2. OBJETIVOS................................................................................................. 7

2.1. Objetivo Geral........................................................................................... 7

2.2. Objetivos específicos................................................................................ 7

3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................ 8

3.1. Área de estudos ....................................................................................... 8

3.2. Trabalho de campo................................................................................... 9

3.2.a. Observações de um ponto fixo................................................................. 9

3.2.b. Amostragem diretas ............................................................................... 12

3.2.c. Caracterização das fases dos filhotes de Sterna hirundinacea .............. 20

3.2.d. Caracterização das fases dos filhotes de Thalasseus sandvicensis ...... 26

3.2.e. Crescimento dos filhotes........................................................................ 17

3.3. Análise dos dados..................................................................................... 18

4. RESULTADOS .......................................................................................... 20

Sterna hirundinacea ......................................................................................... 30

4.1. Estabelecimento da colônia e Comportamento reprodutivo...................... 30

4.2. Construção dos ninhos e período de incubação ....................................... 35

4.3. Biometria dos ovos.................................................................................... 41

4.4. Perdas diárias de ovos.............................................................................. 46

4.5. Sucesso de incubação .............................................................................. 49

4.6. Alimentação............................................................................................... 49

4.6.a. Chegada de alimento na colônia............................................................ 49

4.6.b. Entrega de presas no período de corte.................................................. 51

4.6.c. Entrega de presas aos filhotes............................................................... 52

4.6.d. Regurgitos dos filhotes........................................................................... 54

4.7. Presença de Jovens na colônia................................................................. 55

4.7.a. Abundância de Jovens na colônia.......................................................... 55

4.7.b. Crescimento dos Jovens........................................................................ 58

4.8. Perdas diárias de filhotes.......................................................................... 68

4.9. Sucesso Reprodutivo ................................................................................ 68

4.10. Distúrbio ocasionado pela atividade humana.......................................... 70

Thalasseus sandvicensis ................................................................................. 71

4.11. Estabelecimento da colônia e Comportamento reprodutivo.................... 71

4.12. Construção dos ninhos e período de incubação dos ovos...................... 73

4.13. Biometria dos ovos..................................................................................75

4.14. Perdas diárias de ovos............................................................................ 76

4.15. Sucesso de incubação ............................................................................ 77

4.16. Alimentação............................................................................................. 77

4.16.a. Chegada de alimento na colônia.......................................................... 77

4.16.b. Entrega de presas aos filhotes............................................................. 79

4.17. Presença de Jovens na colônia............................................................... 79

4.17.a. Abundância de Jovens na colônia........................................................ 79

4.18.b. Crescimento dos Jovens...................................................................... 82

4.19. Perdas diárias de Filhotes e Sucesso reprodutivo .................................. 84

4.20. Atuação dos predadores ......................................................................... 84

5. DISCUSSÃO.............................................................................................. 86

6. CONSIDERAÇÕES FINAIS..................................................................... 102

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................ 103

1. INTRODUÇÃO

As aves Sternidae distribuem-se globalmente, nidificam sincronicamente

em colônias que abrigam até milhares de pares reprodutivos e consomem

milhões de toneladas de recursos, principalmente marinhos, para sustentar

suas populações (Schreiber & Burger 2002).

O trinta-réis-de-bico-vermelho ou sul-americano (Sterna hirundinacea

Lesson 1831) é uma ave de pequeno porte (38-41cm) com bico e patas

vermelhas (Fig. 1), que ocorre no oceano Atlântico, da Terra do Fogo

(Argentina) à Bahia (Brasil) (Sick 1997) e pelo Pacífico ao longo da costa sul

até o Peru (Higgins & Davies 1996).

Figura 1. Sterna hirundinacea adulto em plumagem de reprodução.

O trinta-réis-do-bico-amarelo Thalasseus sandvicensis (Lathan, 1977) é

um pouco maior (até 50cm) possuindo variada coloração do cúlmem, nos

imaturos e adultos, em amarelo e negro (bico de menor tamanho), amplamente

distribuído na costa Atlântica da América do Sul, desde as Ilhas do Caribe

(12°S) até a região de Porto Deseado, Santa Cruz (50°S) (Sick 1997).

Figura 2. Thalasseus sandvicensis adulta em plumagem de reprodução.

A pequena postura das aves marinhas (54% depositam apenas um ovo)

pode estar relacionada à falta de alimento em ecossistemas marinhos

comparados a terrestres (Schreiber & Burger 2002). Aves marinhas que

realizam grandes deslocamentos para encontrar alimento (albatrozes e

petréis), geralmente apresentam menor número de ovos por postura do que as

que forrageiam nas proximidades da colônia em áreas costeiras e estuarinas

de maior produtividade (pelicanos, biguás, gaivotas, talhas-mar e trintas-réis)

(Nelson 1980).

O macho e a fêmea que constituem o par reprodutivo de trinta-réis-do-

bico-vermelho (S. hirundinacea) alterna-se na incubação de um a três ovos, de

cor marrom-amarelada com manchas pretas claras, que confundem os

predadores, por aproximadamente 21,5 dias (Scolaro et al. 1996, Branco

2003b) e no cuidado com a prole até alguns meses após o abandono da

colônia (Nelson 1980). Os ninhos são construídos a uma distância pequena

entre uns e outros (80cm), sendo utilizadas depressões no solo, geralmente

forrados com gramíneas em colônias que podem chegar a 10.000 pares nas

ilhas Falklands (Falklands 2004).

Thalasseus sandvicensis forma colônias ainda mais densas, onde

colocam apenas um ovo por ninho, com três padrões de cores em relação à

quantidade de manchas existentes, em ninhos que distam apenas 50cm entre

si (Efe et al. 2004). No Brasil essa espécie reproduz preferencialmente em ilhas

rochosas próximas à costa, entre os meses de abril e outubro, com as maiores

colônias encontradas nas Ilhas do litoral do Espírito Santo (Efe et al. 2000).

Essas espécies utilizam peixes, moluscos e crustáceos marinhos como

presas, que são capturados em mergulhos rasos na superfície da água do mar

ou de rios (Nisbet 1983, Burger & Gochfeld 1996). Geralmente, durante a

temporada reprodutiva, forrageiam tanto em mar aberto, como em berçários de

águas rasas, recifes ou bancos de areia, lagoas de marés ou se aproveitam de

peixes que são forçados a irem à superfície pela ação dos predadores (Nisbet

1983). No período de migração e deslocamento pelas áreas de invernada, são

comumente vistos em grupos e consumindo o descarte da pesca artesanal

(Bugoni & Vooren 2005, RAO 2008), crustáceos, moluscos e insetos em áreas

inundáveis.

O estudo sobre a composição e a entrega de presas das diferentes

espécies de trinta-réis foi registrado na Europa e Estados Unidos (Buckley &

Buckley 1974, Blokpoel et al. 1982, Burger 1983, Safina & Burger 1988, Pereira

1997), entretanto, pouco é conhecido sobre sua ecologia trófica na América do

Sul em relação a áreas de nidificação (Branco 2001, Branco et al. 2004) e

algumas áreas de invernada (Krull 2004, Bugoni & Vooren 2005, Bugoni et al.

2005). Recentemente, com relativa e casual simultaneidade, foram iniciados

estudos de alimentação em três espécies de trinta-réis (Sterna maxima, S.

hirundinacea e Thalasseus sandvicensis) ao longo da costa do Brasil, Uruguai

e Argentina nas colônias reprodutivas e em locais de invernada (Bugoni &

Vooren 2005, RAO 2008).

Em áreas onde não ocorre reprodução, o decréscimo na disponibilidade

de alimento pode afetar a condição pré-reprodutiva e o sucesso da temporada

seguinte (Mauco et al. 2001). O sucesso reprodutivo em colônias de aves

marinhas é freqüentemente baixo (Buckley & Buckley, 1980, Quintana & Yorio,

1997), mas varia entre sítios e temporadas por influência do clima,

disponibilidade de alimento, predação, ocorrência de eventos catastróficos

(Mcnicholl 1982), sucessão vegetacional, competição com outras espécies,

elementos químicos e pressão antrópica (Hébert 1985).

Alguns elementos podem aumentar a performance reprodutiva, como a

seleção de pares mais velhos e experientes, a ocupação de sítios mais

favoráveis, postura antecipada, incremento no tamanho das posturas e dos

ovos e sucesso reprodutivo (Pugesek 1983, Pugesek & Diem 1983, Thomas

1983, Nisbet et al. 1984) além da nidificação em colônias mistas com altas

densidades de aves (Burger, 1979, Buckley & Buckley, 1980, Quintana & Yorio,

1997). A nidificação em simpatria destas espécies parece um modo eficiente de

reduzir a taxa de predação, no entanto podem gerar competição por espaço e

alimento (Yorio et al.1994, Yorio & Quintana 1996, Quintana & Yorio 1997).

Na costa brasileira e sul-americana, S. hirundinacea nidifica em simpatria

com Thalasseus sandvicensis (Latham, 1737), como foi registrado pela

primeira vez na Ilha dos Papagaios, em Macaé (RJ), (Sick & Leão 1965) e

sucessivamente nos litorais do Espírito Santo (Efe et al. 2000), Rio de Janeiro

(Alves et al. 2004), São Paulo (Campos et al. 2004), Paraná (Krul 2004), Santa

Catarina (Soares & Schiefler 1995; Branco 2003a, Branco 2003b) e da

Argentina (Yorio et al. 1994, Scolaro et al. 1996; Quintana & Yorio 1997).

Ainda resta muitas dúvidas em relação à população de Sterna

hirundinacea que nidifica na costa Atlântica, já que na Argentina a reprodução

ocorre de dezembro a abril seguido da migração para áreas de invernada no

Uruguai e sul do Brasil (Olrog 1979, Scolaro et al. 1996), enquanto que na

costa brasileira, ocorre de abril a outubro, com o deslocamento em novembro

para as mesmas áreas de alimentação e descanso (Sick 1997, Efe et al. 2000,

Branco 2003a, Branco 2003b).

Sick (1997) trata Sterna eurygnatha e S. sandvicensis de forma

independente. Segundo Harrison (1983) Thalasseus sandvicensis é

considerada por muitos autores como uma raça geográfica de S. sandvicensis,

com a qual parece estar envolvida como parte de uma clina e/ou hibridização

ao longo da costa da Venezuela. Sibley & Monroe (1990) com base em estudos

filogenéticos caracterizam a espécie como S. sandvicensis eurygnatha e

afirmam que S. sandvicensis e S. eurygnatha freqüentemente são tratadas

como subespécies distintas, mas ocorre intercruzamento em colônias mistas

onde as raças geográficas estão em contato. Buckley & Buckley (1980)

ressaltam que informações da população sul americana de S. eurygnatha,

especialmente em relação à coloração do cúlmem do bico, e estudos genéticos

(Efe et al. 2005) serão essenciais para a caracterização do grupo.

A pressão de predadores, a falta de alimento e o estresse antrópico são

alguns dos fatores que induzem a mudança de sítios reprodutivos (Yorio et al.

1994, Scolaro et al. 1996, Efe et al. 2000), embora, no litoral catarinense ocorra

fidelidade em relação às Ilhas Itacolomis e Ilhas dos Cardos (Branco 2003b).

A perturbação ocasionada pela presença humana pode ter efeitos

distintos sobre as colônias de aves marinhas em processo de reprodução,

como: estresse e mudanças comportamentais, que podem ocasionar a

diminuição ou fracasso da reprodução (Yorio & Quintana 1996). Entre os

fatores que influenciam a resposta das aves podem ser citadas, a intensidade

da perturbação, o momento em que o distúrbio é realizado em relação ao ciclo

reprodutivo e à exposição prévia dos indivíduos a atividade humana (Burger &

Gochfeld 1983).

Apesar de serem amplamente distribuídos na América do Sul e terem

populações relativamente numerosas, pouco é conhecido sobre a distribuição e

abundância de Sterna hirundinacea e Thalasseus sandvicensis na Argentina

(Duffy et al. 1988, Scolaro et al. 1996) e no Brasil (Sick 1997, Soares &

Schiefler 1995, Efe et al. 2000, Branco 2003a, Branco 2003b, Branco 2004),

sobre as suas áreas de forrageio e os itens que compõem suas dietas (Branco

et al. 2004, Krul 2004, Bugoni & Vooren 2005, Bugoni et al. 2005), bem como a

descrição dos principais fatores que influenciam o sucesso reprodutivo na

Argentina (Scolaro et al. 1996, Yorio et al. 1994) e Brasil (Branco 2003b, Efe

2004, Efe et al. 2005).

Ao longo dos 561 Km da costa catarinense ocorre uma grande

diversidade de aves marinhas e costeiras que utilizam mais de 200 ilhas,

ilhotas e parcéis como áreas de alimentação, abrigo e reprodução (Santur-Sc

1999, Soares 2002, Branco 2003a). Estas aves são observadas voando sobre

o mar ou nas praias e rios à procura de alimento, sendo que a região costeira é

mais utilizada na alimentação de aves, ocupada principalmente por

Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789), Fregata magnificens Mathews, 1914,

Larus dominicanus Lichtenstein, 1823, Sterna hirundinacea Lesson,1831 e

Thalasseus sandvicensis entre outras (Branco 2003a).

Foram realizadas amostragens diárias na Ilha dos Cardos ao longo das

temporadas reprodutivas de 2003, 2005, 2006 a 2008 com o objetivo de

caracterizar a ecologia reprodutiva de Sterna hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis, através da coleta de dados que possibilitaram aferir respostas a

distribuição e abundância das espécies no litoral catarinense, datas de postura

dos ovos e da eclosão dos filhotes, biometria, sucesso de incubação e

reprodutivo, ecologia trófica e crescimento dos jovens. Esse trabalho, também

contribuirá com informação sobre o conhecimento da distância aproximada a

qual se deveria observar as aves minimizando o distúrbio, a forma em que

varia a resposta destas em relação com o ciclo reprodutivo, e as possíveis

conseqüências que a atividade humana possa causar.

Esses dados, fundamentais no manejo e gerenciamento destas trinta-réis

com importância ecológica ainda desconhecida no litoral brasileiro, são raros,

já que em função da infraestrutura com que conta a maioria dos ornitólogos

marinhos para enfrentar as adversidades do mar, além da ausência de

atracadouros para o reabastecimento da equipe, abrigos, a morosidade na

liberação das permissões de permanência e o alto custo financeiro,

comprometem o acesso e monitoramento diário nas colônias de aves nas ilhas

de nidificação (Branco 2003a).

2. OBJETIVOS

2.1. Objetivo Geral

Caracterizar a ecologia reprodutiva e ecologia trófica do trinta-réis-de-

bico-vermelho (Sterna hirundinacea) e trinta-réis-do-bico-amarelo (Thalasseus

sandvicensis), ao longo das temporadas de 2003, 2005, 2006, 2007 e 2008 na

Ilha dos Cardos, Florianópolis, SC.

2.2. Objetivos específicos

- Descrever as fases de assentamento na colônia e o comportamento na

formação dos pares reprodutores;

- Caracterizar a alimentação natural das fêmeas antes e após a cópula,

bem como determinar o número de vezes e a duração das cópulas;

- Determinar a fecundidade, biometria dos ovos e filhotes, distância

entre os ninhos no início, meio e final do período reprodutivo;

- Estimar o tempo e o sucesso de incubação dos ovos;

- Determinar a taxa de sobrevivência e crescimento dos filhotes na

colônia;

- Determinar a freqüência e tipo de alimento entregues pelos adultos

aos filhotes;

- Caracterizar a resposta de Sterna hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis aos distúrbios humanos (ação do pesquisador);

- Estimar o sucesso reprodutivo na colônia.

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Área de estudos

Na Baía Sul, entre o Pontal de Massiambú e o Saco da Caieira, encontra-

se a Ilha dos Cardos (27°48’55’’S 48°34’52’’W), Florianópolis, Santa Catarina

(Fig. 3). Os navegadores do século XVIII e XIX deixaram registros sobre as

suas entradas nas águas da Baía Sul. Tratava-se de porto adequado para

embarcações menores, pois as maiores entravam pela Baía Norte, onde o

canal é mais favorável.

A ilha é coberta por espessa vegetação, com abundância de plantas

cactáceas que crescem sobre altos pedregosos, onde se destaca um grande

pé de cardos que deu o nome à ilha. Foram introduzidos alguns casais de

porquinhos da índia (Cavia Porcellus) que atualmente contam com uma

população de no máximo 20 indivíduos. Foi registrada a presença de dois

lagartos teiús (Tupinambis merianae) que não se sabe se foram introduzidos ou

foram nadando até a ilha. Frequentemente a ilha é visitada por garças

(Casmerodius albus e Egretta thula) atobás (Sula leucogaster) e biguás

(Phalacrocorax brasilianus). Rodeada de rochas na base, a ilha tem forma

arredondada, com dois cachopos ao extremo meridional e pelos flancos

algumas pedras à flor da água.

A área da ilha é de aproximadamente 1,0 hectare (130m de comprimento

e 70m de largura) e da sua porção mais periférica ao centro, existe uma

predominância de rochas soltas, intercaladas com gramíneas, onde se

encontra o Farolete Cardos, uma torre quadrangular de concreto armado sobre

bases de alvenaria, com luz na altura de 6m, com alcance de 5m e setor de

visibilidade de 308º (Viva Garopaba 2004).

Esta ilha é visitada por pescadores que costumam alugar barcos nas

praias do Sonho e da Caieira da Barra do Sul que distam da Ilha dos Cardos

apenas duas (3704m) e uma milha (1852m), respectivamente (Fig. 3).

Figura 3. Mapa indicando a área de estudos e vista geral da ilha.

3.2. Trabalho de campo

Foram realizadas amostragens diárias na Ilha dos Cardos, ao longo das

temporadas reprodutivas de abril a outubro de 2003, 2005 e 2006, totalizando

63, 121 e 144 dias e 315, 847 e 1440 horas de observação, respectivamente.

Em 2007 e 2008 ocorreram expedições esporádicas ao sítio reprodutivo para

realizar capturas e anilhamentos de filhotes de ambas as espécies de trinta-

réis.

De acordo com a abundância de casais e ninhos, as temporadas foram

separadas em três períodos: início (12/05 a 04/07), meio (05/07 a 11/08) e fim

das posturas (a partir de 12/08).

3.2.a. Observações de um ponto fixo

As contagens do número de adultos e o comportamento reprodutivo:

estabilização dos casais (escolha do par), corte (entrega de presas), tempo e

freqüência das cópulas e confecção do ninho foram obtidas por meio de

27º47´51 S

27º50´15 S

48º37´30 W 48º33´18 W

observações realizadas com binóculos (10x50 Bushnell) e material fotográfico

obtidas a partir de dois pontos fixos na colônia (Fig 4).

Figura 4. Ilha dos Cardos, vista do ponto fixo no meio da colônia e do farol,

considerado o outro ponto de observação.

O tempo de cópula e o número de inseminações foram registrados

apenas quando o casal não era atrapalhado por algum distúrbio (som de

helicópteros, aviões ou barcos, predadores, ou mesmo ataque de outros

indivíduos). Em 2005 não foi observado o período de cópula devido à

antecipação da ocupação do sítio reprodutivo. Em 2006, foi contratado um

marinheiro e uma embarcação para possibilitar um maior período de

permanência na ilha, estendendo as observações para o período entre as 6:00

e 18:00h. As horas compreendem os 59 minutos correntes, por exemplo, o

horário das seis inicia as 6:00 e termina as 6:59h.

Os dados de alimentação foram coletados em quatro etapas distintas do

período reprodutivo: registro das presas transportadas pelas aves a colônia;

entrega dos itens às fêmeas no processo de corte; registro das espécies

entregues aos filhotes; coleta e recolhimento dos regurgitos dos filhotes, e

presas que não foram consumidas (Pereira 1997).

O registro da chegada de presas que foram transportadas à colônia pôde

ser feito a olho desarmado (Fig. 5) ou com auxílio de binóculos e foram

separadas quanto ao tamanho relativo ao bico, em pequeno (P) menor que o

mesmo, médio (M) do mesmo tamanho e grande (G) maior que ele (Fig. 6). Ao

longo das temporadas foi observado o número médio de vezes e o intervalo em

tempo que um filhote era alimentado durante o dia.

Figura 5. Vista a olho nu de Sterna hirundinacea adulta trazendo um peixe para a

colônia.

012

pequeno médio grande

Figura 6. Tamanho da presa em relação ao bico da ave, pequeno (menor), médio

(mesmo tamanho) e grande (maior).

As observações foram realizadas por varredura cobrindo o campo de

visão a partir de um ponto fixo da colônia; identificando-se qualquer uma das

etapas anteriormente citadas, o processo era quantificado e quando finalizado,

dava-se continuidade às amostragens.

3.2.b. Amostragens diretas

Na temporada de 2005, os adultos anteciparam a chegada na ilha em

relação a 2003, dificultando o acompanhamento do período de assentamento

(formação do casal, corte, cópula e postura) e incubação dos ovos, sendo que,

o início das pesquisas cuincidiu com a atividade plena da colônia e eclosão dos

primeiros filhotes.

Após as observações do ponto fixo, era iniciada a incursão no sítio de

nidificação, com a aproximação dos ninhos. Foram realizadas medições em

diversos momentos na temporada reprodutiva (pré-assentamento,

assentamento, incubação e filhotes) a fim de caracterizar os possíveis impactos

e respostas de S. hirundinacea com a aproximação e distúrbios de humanos no

sítio (Yorio & Quintana 1996).

Ao ocorrer uma mudança no comportamento das aves, interrompeu-se a

aproximação por um intervalo de trinta segundos para permitir o desfecho da

mesma e foi anotada a distância do ninho; os comportamentos quantificados

foram: alerta, que consistia no direcionamento da cabeça da ave para o

pesquisador no transcurso da aproximação; vocalização de defesa e posição

em pé, com a proximidade dos investigadores a ave vocalizava e ficava em pé;

abandono do ninho, onde as aves em bando abandonavam o sítio

sobrevoando-o para tentar confundir o intruso (Yorio & Quintana 1996).

Os regurgitos espontâneos foram coletados à medida que os

pesquisadores se deslocavam pela colônia, armazenados individualmente em

sacos plásticos, refrigerados em caixas térmicas e transportados para a análise

em laboratório. Foram identificados ao menor nível taxonômico possível, sujeito

ao grau de digestibilidade, de acordo com Figueiredo & Menezes (1978),

Figueiredo & Menezes (2000) e Menezes & Figueiredo (1980) e registrados o

número de porções, o hábito, o comprimento e massa das presas.

Foram registrados o número de ninhos construídos, identificados os ovos

por ordem de postura em “A”, “B”, (Fig. 7) “C” e marcados com caneta hidrocor,

registrado o número de ovos por postura, intervalo de tempo entre um e outro,

perda de umidade através do peso diário e o tempo de incubação. A distância

entre os ninhos nas diversas feições faciológicas da ilha foi obtida com trena de

precisão de 0,1cm (Fig. 8).

Figura 7. Ovos de Sterna hirundinacea marcados com as letras "A" e "B" de

acordo com a ordem de postura.

Figura 8. Densidade dos ninhos de Sterna hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis entre os substratos de grama e grama seca na Ilha dos Cardos.

O comprimento do eixo maior dos ovos (Lt) e largura (Wid) em

centímetros foram determinados com paquímetro (0,1cm) e o peso (Wt) em

gramas com dinamômetro tipo PESOLA (60g e precisão de 0,5g) (Fig. 9). O

volume dos ovos foi determinado pela equação de Hoyt (1979): Vol(cm

Kv.Lt.Wid

, logo: Kv= V/Lt.Wid

, onde Kv= coeficiente volumétrico estimado de

0,5205; Lt= comprimento total; Wid= maior largura do eixo (Branco 2003a).

Os ninhos com três ovos (nove, 10 e quatro) e perdas causadas pela

atividade de pesquisa (18, três e 12 em 2003, 2005 e 2006, respectivamente)

não foram representados graficamente por apresentarem baixa incidência em

todas as temporadas e pelo grande volume de dados amostrados.

Figura 9. Comprimento, largura e peso dos ovos de Sterna hirundinacea na Ilha

dos Cardos.

Foram removidos os ovos abandonados, gorados, natimortos e predados

de ambas as espécies, possibilitando quantificar diariamente as perdas por

causas naturais e pela ação dos predadores. Foram marcados com estaca

numerada 91 ninhos em 2003, 114 em 2005 e 48 em 2006, representando 110,

146 e 72 ovos de Sterna hirundinacea, e seis, cinco e cinco ninhos de

Thalasseus sandvicensis, respectivamente para estimar o sucesso de

incubação.

Os filhotes foram contados por amostragem direta de acordo com sua

respectiva idade e quando mortos por causas naturais (falta de alimento,

afogados por inundações e brigas territoriais) ou predações (gaviões e urubus)

eram retirados da colônia para que não fossem recontados, e permitindo assim

o estabelecimento da perda diária dos mesmos.

Os jovens de Sterna hirundinacea são nidífugas, com dois ou três dias de

vida, deixam o ninho e escondem-se nas gramíneas e fissuras das rochas,

próximos ao local de nascimento. Para realizar o acompanhamento diário dos

filhotes, assim que registrada uma nova postura de ovo em um ninho, eram

confeccionados cercados individuais (1m

) (Fig. 10a) e coletivo (30m

) (Fig.

10b) com linha de pesca, ganchos de ferro e rede de emalhar (malha 1,0cm),

para evitar a fuga e perda dos mesmos na região de entorno.

Figura 10. Cercado individual (a) e coletivo (b) com vários ninhos de Sterna

hirundinacea e Thalasseus sandvicensis.

O comprimento do cúlmen do bico (Lt

bico

) (Fig. 11a) e do tarso (Lt

tarso

) (Fig.

11b) foram mensurados em centímetros e o peso (Wt) em gramas (Fig. 11c).

Para as medidas de comprimento e largura foram utilizados paquímetro com

0,05mm e na massa corporal, PESOLA de 60, 100, 300 e 500g, com precisão

de 1, 2, 3 e 5g, respectivamente (Branco 2003a).

Figura 11. Método de obtenção do registro de comprimento do cúlmen do bico

(a), tarso (b) e peso dos exemplares (c).

(a) (b)

(a) (b) (c)

As técnicas de anilhamento e utilização da rede de neblina (para captura

de juvenis e adultos em vôo) (Fig. 12) foram realizadas de acordo com as de

instruções do CEMAVE/IBAMA (1994).

Figura 12. Rede de neblina armada, com a atuação de pesquisadores.

Os predadores foram identificados nos censos por avistagem direta ou

com binóculos (Sick 1997). Foram acompanhados 106 filhotes em 2003, 114

em 2005 e 101 em 2006 de Sterna hirundinacea para estabelecer o sucesso

reprodutivo. Foram cercados oito ninhos de Thalasseus sandvicensis, durante

a temporada de 2005, entretanto, os filhotes apresentam um comportamento

diferenciado (descrito a seguir) que impossibilitou de mantê-los presos e de

acompanhá-los diariamente. Sendo assim, será realizada uma estimativa do

número de jovens de Thalasseus sandvicensis que tiveram condições de

acompanhar seus pais através da perda diária.

3.2.c. Crescimento dos filhotes

Em 2007 (21 e 22/06 e 19/07) e 2008 (20 a 22/06 e 12/07) foram

realizados esforços amostrais para capturar, anilhar e medir filhotes e adultos

de Sterna hirundinacea e Thalasseus sandvicensis que continuaram nidificando

na Ilha dos Cardos. Entretanto, foram utilizados para a caracterização do

crescimento, apenas os dados de Thalasseus sandvicensis, já que os dados

referentes à biometria dos filhotes estavam bastante deficientes (pelo baixo

número existente na ilha e pelo comportamento do bando de juvenis na

colônia).

O modelo de Von-Bertalanffy foi ajustado e adaptado para o crescimento

dos juvenis de trinta-réis, sendo utilizados as medidas de bico, já que o peso e

o tarso apresentaram decremento ou pouco ganho nos últimos estágios.

Lt = L∞ (1-e

-k(t-t0)

), onde:

Lt: comprimento do bico em cm;

L∞: comprimento máximo do bico dos juvenis;

k: constante de crescimento;

t: tempo em dias;

t0: idade ao nascer.

3.3. Análise dos dados

Com o auxílio do programa “INSTAT”, os dados foram examinados

através da análise de variância ANOVA, sendo testados quanto à

homogeneidade da variância (teste de Bartlett) e de normalidade da

distribuição (prova de Kolmorov-Smirnov) (Zar

1999) os seguintes aspectos:

- Distância entre os ninhos;

- Biometria e volume médio dos ovos por período de incubação e ordem

de postura nas temporadas de 2003 e 2005;

- Tamanho da postura;

- O número de vezes e o tempo decorrido entre as entregas de alimento

aos filhotes diariamente;

- A biometria das estruturas corpóreas dos filhotes.

Na existência de diferenças significativas entre esses parâmetros, o

contraste das médias (teste Tukey-Kramer) foi aplicado para indicar quais

médias foram significativamente distintas.

O teste “t” de Student (p< 0,05) foi calculado para verificar a existência de

diferenças significativas quanto ao volume em ninhos com dois ovos entre

início, meio e fim dos períodos reprodutivos de 2003 e 2005, e o centro e borda

da colônia em 2006.

4. RESULTADOS

4.1.a. Caracterização das fases dos filhotes de Sterna hirundinacea

As diferentes fases de desenvolvimento dos filhotes foram estabelecidas

em função da idade dos jovens, comprimento do cúlmen do bico e

características de suas plumagens. Assim, o Jovem I (JI) corresponde aos

ninhegos geralmente encontrados nos ninhos (Fig. 13a), com o “dente do ovo”

(Fig. 13b) (estrutura na ponta do bico utilizada para quebrar o ovo por dentro) e

comprimento do bico médio de 1,23±0,01 cm, entre 1 a 6 dias, com a

plumagem creme-amarelada por todo o corpo (Fig. 13c).

Figura 13. Início da fase de Jovem I de Sterna hirundinacea (a), detalhe do dente

do ovo (b), cor da plumagem e final do estágio (c).

(a)

(b)

(c)

Jovem II (JII), sem o “dente do ovo” (Fig. 14a), com o tarso espesso o

suficiente para a anilha de metal definitiva (Fig. 14b), com 7 a 14 dias, Lt

bico

1,70±0,02, com o peito branco e plumagem creme-amarelada no resto do

corpo, com indícios das rêmiges em desenvolvimento (penas canhão) (Fig.

14c) e retrizes (Fig. 14d).

Figura 14. Jovem II de Sterna hirundinacea (a), detalhe do bico sem o dente do

ovo (b) e detalhes das remiges (c) e retrizes (d).

(a) (b)

Jovem III com 15 a 28 dias de vida e média de Lt

bico

= 2,21±0,01, penas

de canhão nas remiges (Fig. 15b) e retrizes (Fig. 15c) começando a se

desenvolver, e pouca plumagem creme-amarelada na cabeça (Fig. 15d).

Figura 15. Jovem III de Sterna hirundinacea no início da fase (a), detalhes das

penas canhão nas remiges (b) e retrizes (c) e no final do estágio (d).

(b) (a)

Jovem IV, com as penas das remiges (Fig. 16b) e retrizes (Fig. 16c) bem

desenvolvidas, com o Lt

bico

de 2,65±0,03, sem plumagem creme-amarelada

(Fig. 16d), apresentando comportamento territorialista, com 29 a 37 dias.

Figura 16. Jovem IV de Sterna hiraundinacea no início da fase (a), com detalhes

das penas canhão das retrizes (b) e remiges (c) e no final do estágio (d).

(b)

(a)

Os juvenis apresentam média de comprimento bico de 2,83±0,02cm, com

38 dias ou mais de vida e sem nenhum resquício da plumagem inicial (Fig. 17a

e b), além de realizarem o vôo (Fig. 17c).

Figura 17. Juvenil de Sterna hirundinacea pousados (a e b) e em vôo (c).

(a) (b)

(c)

Através do anilhamento foram acompanhados jovens nos cercados e soltos na

colônia (Tab. I), que serviam de controle da população, sendo utilizados para analisar

alguma disfunção no crescimento, causada pelo estresse da recaptura diária.

Tabela I. Filhotes de Sterna hirundinacea capturados e monitorados ao longo das

temporadas reprodutivas de 2003, 2005 e 2006 na Ilha dos Cardos. (J= Jovem; I, II, III,

IV=idade).

2003 2005 2006 Idade

Presos Soltos Presos Soltos Presos Soltos

JI 440 170 474 25 206 19

JII 206 258 373 28 206 18

JIII 241 119 502 109 366 26

JIV 118 90 288 205 161 33

J 10 25 2 4 18 21

Total 1015 662 1639 371 860 117

4.1.b. Caracterização das fases dos filhotes de Thalasseus sandvicensis

Para Thalasseus sandvicensis o Jovem I corresponde aos ninhegos

geralmente encontrados nos ninhos, com o “dente do ovo” (Fig. 18a) e

comprimento do bico médio de 1,42±0,04 cm, entre 1 a 5 dias, com a

plumagem carijó claro (Fig. 18a) ou escuro por todo o corpo (Fig. 18b). A partir

do quinto dia de vida os filhotes abandonam o ninho e agregam-se em uma

creche (Fig. 18 c) que perambula pela colônia (Fig. 18d).

Figura 18. Jovem I de Thalasseus sandvicensis no ninho (a e b) e na formação

da creche (c e d) na ilha dos Cardos.

(

)

(

)

(

)

(

)

Jovem II, sem o “dente do ovo” (Fig. 19a), com o tarso espesso o

suficiente para a anilha de metal definitiva, com 6 a 15 dias, Lt

bico

de 1,77±0,09,

com o peito branco e plumagem clareando no resto do corpo (Fig. 19b), com

indícios das penas canhão nas remiges (Fig. 19c) e retrizes (Fig. 19d).

Figura 19. Bico sem dente do ovo (a) de Jovem II de Thalasseus sandvicensis

(b), detalhe das remiges (c) e retrizes (d) na ilha dos Cardos.

(

)

(

)

(

)

(

)

Jovem III com 16 a 30 dias de vida e média de Lt

bico

= 2,32±0,03, penas

de canhão nas remiges (Fig. 20b) retrizes (Fig. 20c) e os “óculos” em torno dos

olhos começando a se desenvolver, e plumagem começando a escurecer na

cabeça (Fig. 20d).

Figura 20. Detalhe da cabeça (a), remiges (b) e retrizes (c) de um Jovem III (d)

de Thalasseus sandvicensis na ilha dos Cardos.

(

)

(

)

(

)

(

)

Jovem IV, com penas bem escuras na cabeça (Fig. 21a), remiges (Fig.

21b) e retrizes (Fig. 21c) bem desenvolvidas, com o Lt

bico

de 2,68±0,12,

plumagem branca no ventre e carijó claro no dorso (Fig. 21d), com 31 a 46

dias.

Figura 21. Detalhe da cabeça (a), remiges (b), retrizes (c) de um Jovem IV (d) de

Thalasseus sandvicensis na ilha dos Cardos.

Os juvenis possuem a cabeça com penas todas pretas e sem plumagem

inicial em todo o corpo, entretanto ao longo de todas as temporadas foi

capturado apenas um exemplar com comprimento do bico de 3,1cm, tarso de

2,6cm e massa de 160g.

(

)

(

)

(

)

(

)

Sterna hirundinacea

4.2. Estabelecimento da colônia e Comportamento reprodutivo

A temporada reprodutiva de 2003 iniciou com a chegada dos primeiros

adultos em meados de maio, incremento gradual do número de reprodutores

até junho, seguido de oscilações até alcançar as maiores abundâncias em

julho, e posterior queda e flutuações no número de indivíduos culminando com

o abandono do sítio em setembro (Fig. 22a).

A formação da colônia em 2005 e 2006 ocorreu no final de abril, com os

períodos bem caracterizados de início (final de junho), meio (julho) e final em

agosto com a saída dos adultos no início de outubro (Fig. 22b e c).

Após o estabelecimento dos territórios os machos deram início à captura

de presas na região de entorno e ao processo de corte. Quando em solo,

vocalizavam exibindo o peixe, assumindo uma postura de corte, com as asas

ao longo do corpo e a cauda esticada a 45 graus do solo (Fig. 23).

No começo do período, a oferta de “presentes” foi muito pequena para o

grande número de fêmeas disponíveis, fazendo com que o macho, ao exibir o

peixe, fosse assediado por várias delas (Fig. 24) e mudasse de local em vôo

circular e emitindo vocalizações.

As fêmeas interessadas assumiam essa mesma postura com o pescoço

esticado e o bico horizontal ou erguido e vocalizando, aproximavam-se do

macho que então decidia a quem entregar a presa (Fig. 25).

Após o consumo da presa, o par executava uma “dança” (Fig. 26) que

culminava com o pouso do macho no dorso da fêmea, permanecendo em pé e

vocalizando, seguido de leves bicadas na cabeça e no bico (Fig. 27). Na

seqüência posicionava a cloaca junto à da fêmea, esticava levemente as asas

(Fig. 28), para manter o equilíbrio, e quando estavam ajustadas, o bater das

asas se acelerava e assim era executada uma inseminação (Fig. 27).

O macho então parava o bater das asas e retornava para a porção

anterior do corpo da fêmea (Fig. 29) e permanecia imóvel até a próxima

inseminação ou encerramento do processo de cópula.

500

1000

1500

2000

2500

12/5 18/5 24/530/5 5/6 11/6 17/623/6 29/6 5/7 11/7 17/7 23/7 29/7 4/8 10/8 16/822/8 28/8 3/9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2003

500

1000

1500

2000

2500

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11/6 17/6 23/6 29/6 5/7 11/7 17/7 23/729/7 4/8 10/8 16/8 22/8 28/8 3/9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2005

500

1000

1500

2000

2500

12/5 18/5 24/530/5 5/6 11/6 17/623/6 29/6 5/7 11/7 17/723/7 29/7 4/8 10/8 16/822/8 28/8 3/9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2006

Início Meio

Fim

(a)

(b)

(c)

Figura 22. Número total de adultos de Sterna hirundinacea ao longo das

temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

Figura 23. Macho de Sterna hirundinacea em posição de cópula (a, Foto cedida

gentilmente pelo Pro. Dr

. Joaquim Olinto Branco) e com peixe no bico (b).

Figura 24. Macho de Sterna hirundinacea oferecendo alimento chamando

atenção de duas fêmeas.

Figura 25. Posição de corte de macho e fêmea de Sterna hirundinacea no

momento da entrega do peixe.

Figura 26. Dança do casal de Sterna hirundinacea para consolidar a formação do

par reprodutivo.

Figura 27. Macho de Sterna hirundinacea pousado na parte posterior, batendo as

asas e posicionando a cloaca para realizar a inseminação.

Figura 28. Macho de Sterna hirundinacea batendo as asas para sincronizar a

posição das cloacas e realizar a inseminação (Foto cedida gentilmente pelo Pro. Dr

Joaquim Olinto Branco).

Figura 29. Macho de Sterna hirundinacea retornando para a porção anterior do

corpo da fêmea, após ter realizado a inseminação.

Em 2003 foram observadas 138 cópulas com duração média entre

85,8±11,8 segundos às 13:00h (n=7) e 161,0±24,3s às 8:00h (n=15), sendo o

procedimento de inseminações repetido por até sete vezes, variando de

1,6±0,4 às 13:00h até 3,5±0,5 às 11:00h (Fig. 30a).

Em 2006, o tempo médio das cópulas ficou em torno de 200s, com os

maiores registros as 9:00 e 11:00h e os menores as 15:00 e 16:00h e o número

de inseminações permaneceu constante ao longo do dia, exceto nas 15:00h

que ocorreu o maior número (Fig. 30b).

Figura 30. Tempo em segundos e número de inseminações durante a cópula de

Sterna hirundinacea, ao longo do dia nas temporadas de 2003 (a) e 2006 (b). (barra

vertical indica o erro da média).

4.3. Construção dos ninhos e período de incubação

Após a cópula, o macho e a fêmea começaram a confeccionar o ninho,

geralmente encontrado no solo (raramente em arbustos) utilizando materiais

100

150

200

250

300

350

8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Horas

2006

Duração

Inseminações

100

150

200

250

300

350

8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Inseminações

T (s)

2003

Duração

Inseminações

(a)

(b)

N = 58

N = 138

disponíveis na ilha como fragmentos de rochas e conchas, gramíneas,

gramíneas secas, capins e pequenos gravetos (Fig. 31).

Figura 31. Ninhos de Sterna hirundinacea construídos com gramíneas secas (a),

gravetos e gramíneas (b) e fragmentos de rochas e gravetos (c).

O macho e fêmea alternavam-se na incubação dos ovos, e sempre que

ocorria a troca dos turnos, o recém-chegado pousava perto do ninho,

aproximava-se posicionando as patas com cautela ao lado dos ovos (Fig. 32a),

encaixava as penas do peito sobre os mesmos (Fig. 32b) e abaixava fazendo

com que eles fossem totalmente cobertos (Fig. 32c). Seu parceiro permanecia

coletando material solto nas proximidades facilitando a manutenção do ninho.

Figura 32. S. hirundinacea realizando a aproximação d ninho (a) arrumando os

ovos e posicionando as penas do peito (b) e incubando os ovos (c).

S. hirundinacea ocupou a maior parte da Ilha dos Cardos, exceto na

feição leste com arbustos e rochas expostas, com uma média de seis ninhos

por m

com diferenças significativas entre as distâncias em todos os anos de

amostragem (F

3-16

= 3,99, p<0,01 em 2003; F

3-236

= 23,42, p<0,001 em 2005 e

3-266

= 14,51, p<0,01 em 2006) (Fig. 33). As maiores distâncias encontradas

nos locais do alto da colônia e as menores nos de grama e rocha e gramíneas

(a) (b) (c)

(a)

(b) (c)

(2003) (Fig. 33a), e demais localidades em 2005 e 2006 (Fig. 33b e 33c) foram

as fontes de variações (Tukey).

Figura 33. Distância entre os ninhos de Sterna hirundinacea construídos nos

diferentes substratos nas temporadas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

Foram registrados três pulsos reprodutivos ao longo das temporadas, com

a maior postura em 2005, 2003 e 2006 (Fig. 34). Em todos os anos foi

encontrado o maior número de ninhos no início do período (junho de 2003 e

2005 e maio de 2006), seguido do meio com picos em julho e menor

investimento no final (09/09, 25/08 e 01/09, respectivamente) (Fig. 34).

0,2

0,4

0,6

0,8

1,2

1,4

Alto da Colônia Fragmentos Grama e roch a Gramíneas

Distancia (m)

Local

2003

123

0,2

0,4

0,6

0,8

1,2

1,4

Alto da colônia Fragmentos Grama e rocha Gramíneas

Distância (m)

Local

2005

113

0,2

0,4

0,6

0,8

1,2

1,4

lto da colônia Fra

mentos Grama e rocha Gramíneas

Distância (m)

Local

2006

(a)

(b)

(c)

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

700

750

800

850

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11/6 17/6 23/6 29/6 5/7 11/7 17/7 23/7 29/7 4/8 10/8 16/8 22/8 28/8 3/9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2003

N = 2124

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

700

750

800

850

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11

617/623/629/6 5

711

717

723/729

810/816

822

828

83/9 9/915/921/927

Dias

2005

N = 2417

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

700

750

800

850

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11

617/623/629/6 5

711

717

723

729

74/810

816

822/828

8 3/9 9/9 15/9 21/9 27

Dias

2006

N = 1852

Início Meio

Fim

Figura 34. Abundância diária de ninhos novos de Sterna hirundinacea durante o

período de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil.

O tamanho médio das posturas foram maiores em 2006 (F

2-6461

= 170,14,

p<0,0001) que as de 2005 e 2003 (Tab. II), com predomínio de ninhos com um

ovo (81,69%, 63,31% e 59,77), com dois (17,89, 36,28 e 40,01%) e em menor

freqüência com três (0,42, 0,41 e 0,22) em 2003, 2005 e 2006, respectivamente

(Fig. 27).

Tabela II. Número de ovos por postura e filhotes, predações, mortes naturais,

atividades de pesquisa, sucesso de eclosão e reprodutivo das temporadas de 2003,

2005 e 2006.

2003 2005 2006

ovos filhotes ovos filhotes ovos filhotes

N 110 106 146 114 72 101

postura 1,19 - 1,33 - 1,45 -

predados 20 2 49 15 6 3

naturais 20 50 33 58 11 44

pesquisa 1 - 5 - - -

Sucesso 62,73 50,94 41,10 35,96 76,39 53,47

Em 2003, o maior esforço reprodutivo ocorreu no início da postura com

pico de ninhos em 19/06, o meio com maiores registros em 12/07, e em 14/07

no fim do período (Fig. 35a). O mesmo padrão pode ser observado em 2005,

com o pico de ninhos em 04/06 (165) referente à primeira postura, 27/07 (39)

segunda e 25/05 (35) à terceira (Fig. 35b), bem como em 2006, 19/05 (119),

10/07 (49) e 01/09 (6), respectivamente (Fig. 35c).

Em 2003 não ocorreram ninhos com mais de um ovo após o dia 09/08

(Fig 35a), entretanto, em 2005 e 2006 foram registrados ninhos com dois ovos

no meio e final das temporadas (Fig. 35b e 35c).

100

150

200

250

300

350

400

450

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17/6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11/7 15/7 19/7 23/7 27/7 31/7 4/8 8/8 12/8 16/8 20/8 24/8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21/9 25/9 29/9

N ovos

Dias

2003

c 1 = 1735

c 2 = 380

(a)

100

150

200

250

300

350

400

450

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17

6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11

715

719

723

727

731

812

816

820

824

8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21

925

929

N ovos

Dias

2005

c 1 = 1574

c 2 = 902

(b)

100

150

200

250

300

350

400

450

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17

6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11

715

719

723

727

731

812

816

820

824

8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21

925

929

N ovos

Dias

2006

c 1 = 1107

c 2 = 741

(c)

Início Meio

Fim

Figura 35. Freqüência de ninhos com um e dois ovos de Sterna hirundinacea ao longo

do período reprodutivo de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

4.4. Biometria dos ovos

Os menores e maiores valores médios de comprimento, largura e massa

dos ovos foram registrados no fim e início da temporada de 2003,

respectivamente, exceto o peso que foi superior no final de 2005 (Tab. III).

O comprimento dos ovos em 2003, independente da ordem de postura,

não apresentou diferença significativa (F

2-830

= 1,506; p>0,05), já a largura (F

830

= 5,413; p<0,05) e o peso dos ovos (F

2-830

= 5,421; p<0,05) diferiram entre os

períodos. O contraste das médias demonstrou que essas diferenças ocorreram,

principalmente, no final da temporada, onde em média foram registrados os

menores valores (Tab. III).

Em 2005, não ocorreram diferenças no comprimento (F

2-715

= 0,179;

p>0,05) e largura (F

2-715

= 1,186; p>0,05), entretanto, o peso dos ovos (F

2-715

11,573; p<0,001) foram significativamente diferentes, devido aos menores

valores encontrados no início da temporada (Tab. III).

Tabela III. Número de ovos medidos (N), biometria e peso dos ovos de Sterna

hirundinacea durante o período de desova na Ilha dos Cardos (< = menor, > = maior

valor registrado e média±erro padrão) SC, Brasil.

Comprimento Largura Peso

Ano Período

< >

med±erro

< >

med±erro

< >

med±erro

Início 4,10 5,60

4,59±0,01

3,00 3,50

3,29±0,01

18,00 40,00

26,00±0,12

500

2003 Meio 3,90 5,20

4,57±0,01

3,00 3,20

3,26±0,01

20,50 31,00

25,83±0,13

251

Fim 3,90 5,40

4,55±0,02

3,00 3,40

3,23±0,01

20,00 29,50

25,07±0,23

Início 3,90 5,30

4,57±0,02

3,00 3,5

3,27±0,01

18,00 32,00

25,46±0,23

322

2005 Meio 4,00 5,10

4,57±0,02

3,00 3,5

3,26±0,01

20,00 30,50

26,06±0,23

281

Fim 4,10 5,10

4,56±0,02

3,00 3,5

3,26±0,01

22,00 31,00

26,41±0,22

115

Foi registrada diferença significativa entre o volume dos ovos durante os

períodos de incubação de 2003 (F

2-830

= 10,907; p<0,001), atribuídos aos

menores incrementos energéticos no final (Fig. 36a). Em 2005 não ocorreram

diferenças significativas entre o início, meio e final (F

2-715

= 1,214; p>0,05) (Fig.

36b).

Figura 36. Volume médio dos ovos de Sterna hirundinacea no início, meio e fim

do período reprodutivo em 2003 (a) e 2005 (b) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra

vertical indica o erro padrão da média).

Os ovos “A” colocados em ninhos com um ovo foram similares no início,

meio e fim de 2003 (F

2-87

= 2,424; p>0,05) e 2005 (F

2-48

= 1,622; p>0,05), bem

como em ninhos com dois ovos (t=0,188; p>0,05) e (F

2-160

= 0,213; p>0,05),

respectivamente (Fig. 37). Entretanto, ocorreram diferenças significativas entre

o volume dos ovos “A” e “B” em ninhos com dois ovos no início (t=4,564;

p<0,001), (t=7,681; p<0,001) e meio (t=2,370; p<0,05), (t=3,207; p<0,05) de

2003 e 2005, respectivamente, mas não diferiram no fim do período de 2005

(t=1,800; p>0,05) (Fig. 37b).

500

251

24,5

25,5

26,5

Início Meio Fim

Vol (cm

)

Período

2003

322

281

115

25,2

25,4

25,6

25,8

26,2

26,4

26,6

26,8

Início Meio Fim

Vol (cm

)

Período

2005

(a)

(b)

Figura 37. Volume médio dos ovos A e B de Sterna hirundinacea nos períodos

de reprodução em 2003 (a) e 2005 (b) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra vertical

indica o erro padrão da média).

Em 2006 foi realizada a biometria de 286 ovos que apresentaram o

comprimento médio de 4,61±0,01cm, largura de 3,30±0,01cm e massa de

27,19±0,12g e apesar de terem sido registrados valores menores na borda em

relação ao centro da colônia, não ocorreram diferenças significativas no volume

dos ovos “A” (t=1,566; p>0,05) e “B” (t=1,016; p>0,05) (Fig. 38).

23,5

24,5

25,5

26,5

27,5

Início Meio Fim

Vol (cm

Período

2003

Ovos A

Ovos B

129

Início Meio Fim

Vol (cm

)

Período

2005

Ovos A

Ovos B

(a)

(b)

114

24,50

25,00

25,50

26,00

26,50

27,00

27,50

28,00

28,50

A Centro A Borda B Centro B Borda

Vol (cm

)

Ovos

2006

Figura 38. Volume médio dos ovos A e B de Sterna hirundinacea do centro e

borda durante o período reprodutivo de 2006 na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra

vertical indica o erro padrão da média).

Em 2003 foi possível acompanhar a incubação de 27 ovos “A” e 13 “B”,

que levaram em média 22,89 e 21,86 dias para a eclosão dos filhotes com

redução diária no peso entre 22,81 a 20,15%, respectivamente, com um

decréscimo médio diário de 0,25g (Fig. 39a).

Na temporada de 2005, a redução média diária no peso dos ovos “A” (N=

55) e “B” (N= 5) foi de 0,23 e 0,17g, representando um decréscimo entre 21,53

e 15,67%, com o tempo médio de incubação de 23,05 e 22,40 dias,

respectivamente (Fig. 39b).

Em 2006 foram necessários 23,83 e 23,68 dias para a incubação dos

ovos “A” (N= 35) e “B” (N= 19), com perda de massa de 18,10 e 15,86% até a

eclosão do filhote, representando uma média diária de 0,20 e 0,17g,

respectivamente (Fig. 39c).

Figura 39. Redução média diária no peso dos ovos “A” e “B” de Sterna

hirundinacea, durante o período de incubação em 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

2003

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21

Dias

Wt (g)

Ovos A = 27

Ovos B = 13

22,80 %

20,15 %

2005

135791113151719212325

Dias

Wt (g)

Ovos A = 55

Ovos B = 5

21,53%

15,67%

2006

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 Dias

Wt (g)

Ovos A = 35

Ovos B = 19

15,86%

18,10 %

(a)

(b)

(c)

4.5. Perdas diárias de ovos

De acordo com a figura 34, foram registrados 2124 ninhos em 2003, 2417

em 2005 e 1852 em 2006, totalizando 2522, 3408 e 2601 ovos,

respectivamente, que teriam condições de serem incubados, no entanto, 164,

532 e 268 foram perdidos por predações e 348, 302 e 240 por causas naturais

(Fig. 40).

As perdas diárias dos ovos por outras causas naturais ocorreram mais

freqüentemente no meio do período com picos em 25/07 em todas as

temporadas reprodutivas, e 21/06 no início de 2005 (Fig. 40).

Os predadores que atuaram sobre os ovos de S. hirundinacea na Ilha dos

Cardos foram o urubu-comum Coragyps atratus (Fig. 41), o lagarto teiú

Tupinambis merianae (Fig. 42) e o gavião caracará Caracara plancus (Fig. 43).

As predações ocorreram ao longo de todo o período nos anos de estudo, com

a maior atuação dos gaviões no início de 2003 e 2006 e no meio da temporada

de 2005 pelo lagarto (Fig. 40).

A coloração dos ovos somada à proximidade dos ninhos resultou na

quebra de ovos pelo pesquisador no decorrer de todo o período reprodutivo,

com maior incidência no início da temporada de 2003, onde eram encontradas

as maiores densidades e também pela invasão da ilha por curiosos que

pisavam e mudavam ovos de ninhos que representaram menos que 1,0% de

perdas em todas as temporadas.

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17/6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11/7 15/7 19/7 23/7 27/7 31/7 4/8 8/8 12/8 16/8 20/8 24/8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21/9 25/9 29/9

Dias

2003

predados = 164

naturais = 348

(a)

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17/6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11/7 15/7 19/7 23/7 27/7 31/7 4/8 8/8 12/8 16/8 20/8 24/8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21/9 25/9 29/9

Dias

2006

predados = 268

naturais = 240

(c)

12/5 16/5 20/5 24/5 28/5 1/6 5/6 9/6 13/6 17/6 21/6 25/6 29/6 3/7 7/7 11/7 15/7 19/7 23/7 27/7 31/7 4/8 8/8 12/8 16/8 20/8 24/8 28/8 1/9 5/9 9/9 13/9 17/9 21/9 25/9 29/9

Dias

2005

predados = 532

naturais = 302

(b)

Início

Meio Fim

Figura 40. Freqüência de perda de ovos de Sterna hirundinacea, por causas

naturais e predações durante as temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006

(c).

Figura 41. Urubu-comum (Coragyps atratus) que atua como predador sobre os

ovos de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos.

Figura 42. Lagarto teiú (Tupinambis merianae) que atua como predador sobre os

ovos de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos.

Figura 43. Gavião Caracará (Caracara plancus) que atua sobre ovos e filhotes de

Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos.

4.6. Sucesso de incubação

Dos 110 ovos monitorados em 2003, 18,18% foram predados e perdidos

por causas naturais e 0,91% pela atividade de pesquisa, totalizando um

sucesso de incubação de 62,73% (Tab. II). Em 2005 foi encontrado o menor

valor (41,10%), já que 33,56% foram perdidos por maior ação dos predadores,

seguido de causas naturais e atividade de pesquisa (Tab. II). Em 2006 foi

estimado o maior sucesso (76,39%) com a menor perda por causas naturais e

predações registradas em todas as temporadas (Tab. II).

4.7. Alimentação

4.7.a. Chegada de alimento na colônia

Foram registrados 6248, 5140 e 4006 presas transportadas pelas aves à

colônia nas temporadas de 2003, 2005 e 2006, respectivamente (Tab. IV). De

acordo com a mesma tabela, estiveram distribuídas em oito, sete e nove

famílias, sendo que as mais capturadas foram as representantes dos

Engraulidae de pequeno porte em 2003, grande em 2005 e médio em 2006. A

segunda presa em número de avistagens foram os Clupeidae, seguido dos

Trichiuridae, Loliginidae e Sciaenidae e as que foram menos trazidas ao sítio

foram os Ariidae e Sparidae (Tab. IV).

Os pares reprodutivos utilizaram a luz do dia para capturar alimento e

carregá-lo para a colônia, com as maiores freqüências de aves com presas

entre as 9:00h e 11:00h e as menores após o meio dia em 2003 (Tab. IV). Em

2005 a chegada de itens manteve-se constante entre as 9:00 e 15:00 com os

maiores registros as 11:00h e os menores as 8:00 e 17:00h, enquanto que, em

2006 foram observados picos as 9:00 e 14:00h; em ambas temporadas

ocorreram os picos seguido de decréscimo gradual até as 13:00 e 17:00h,

respectivamente (Tab. IV).

Tabela IV. Relação das presas por horário de avistagem na colônia (P = pequeno, M = Médio, G = grande e N iden= Não identificado).

Itens

Engraulidae Clupeidae

Hora Ano

P M G P M G

Trichiu

ridae

Loligini

dae

Mugili

dae

Carangi

dae

Sciaen

idae

Ariid

Pomaca

nthidae

Monocanthi

dae

Spar

idae

Inseto

iden

Total

6 2006 1 4 5 - - - - 2 - - - - - - - - - 12

7 2006 6 54 142 2 12 5 - 8 - - - - - - - 1 - 230

2003 53 52 18 - 10 1 - - - - 4 - - - - - - 138

2005 4 9 3 - 1 - - - - - - - - - - - - 17 8

2006 40 97 80 10 30 27 2 10 - - - - - - - - - 296

2003 686 439 156 59 147 54 - 2 15 1 9 1 - - - - - 1632

2005 73 105 95 4 18 17 58 - - - 4 - - - - - - 374 9

2006 87 234 235 69 82 68 34 11 - - 1 - - 1 - 1 - 823

2003 1056 640 325 89 232 58 - - 1 1 14 - - - - - - 2476

2005 157 144 170 9 22 27 65 2 - - 4 - - - - - 1 601

2006 89 194 235 61 100 65 26 8 - - - - - 1 1 - - 780

2003 772 346 178 48 126 47 - - - - 1 - - - - - - 1565

2005 385 186 360 11 39 48 128 - - - 6 - - - - - - 1163 11

2006 58 84 81 23 75 62 9 4 - - - - - - - - - 396

2003 144 109 37 20 56 23 - - - - - - - - - - - 389

2005 319 173 268 10 29 62 131 - - - 3 - 2 - - - - 997 12

2006 81 107 76 20 54 56 36 2 - - 1 - - - - - - 433

2003 6 6 4 - 3 2 - - - - - - - - - - - 21

2005 159 101 137 3 32 43 66 2 - - - - - - - - - 543

2006 33 17 21 23 15 3 3 - - - - - - - - - - 115

2003 6 1 3 3 4 2 - - - - - - - - - - - 19

2005 145 164 185 6 33 41 60 - - - 4 - - - - - - 638 14

2006 61 94 54 25 61 21 44 7 - - 1 - - - - 4 - 372

2003 3 2 - - 2 1 - - - - - - - - - - - 8

2005 74 115 203 9 40 15 47 - - - - - - - - - 1 504 15

2006 66 75 35 27 59 31 22 1 - - 1 - - - - - - 317

2005 29 65 120 1 1 4 9 - - - - - - - - - - 229

2006 36 49 32 8 38 18 22 2 - - 1 - - 1 - - - 207

2005 17 19 35 - 2 1 - - - - - - - - - - - 74

2006 4 8 3 3 7 - - - - - - - - - - - - 25

2003 2726 1595 721 219 580 188 170 2 16 2 28 1 - - - - - 6248

2005 1362 1081 1576 53 217 258 564 4 - - 21 - 2 - - - 2 5140

Total

2006 562 1017 999 271 533 356 198 55 - - 5 - - 3 1 6 - 4006

4.7.b. Entrega de presas no período de corte

Dos 160 peixes transportados pelos machos para serem oferecidos às

fêmeas durante o período de corte na temporada de 2003, 90 foram entregues

antes da cópula e 70 após, sendo que os Engraulidae de tamanho pequeno e

médio foram os mais abundantes, respectivamente (Tab. V). Essas entregas

foram observadas com maior freqüência as 9:00h e diminuíram à partir do meio

dia (Fig. 44).

Tabela V. Peixes entregues às fêmeas, antes e após a cópula (P = pequeno, M =

Médio e G = grande).

Engraulidae Clupeidae

Cópula

P M G Total P M G Total

Antes 39 20 9 68 6 9 7 22

Depois 20 21 14 55 1 4 10 15

Total 59 41 23

123

71317

500

1000

1500

2000

2500

3000

8 9 10 11 12 13 14 15

Horas

Figura 44. Horários de entrega dos peixes às fêmeas de Sterna hirundinacea,

com as fases antes e depois da cópula em conjunto.

4.7.c. Entrega de presas aos filhotes

A entrega de alimento aos filhotes (Fig 45a e 45b) ocorreu desde as

primeiras horas da manhã até o final da tarde, com os maiores registros em

2006, seguido de 2003 e 2005, as 9:00, 11:00 e 10:00h, respectivamente, e os

menores nas horas de pouca luminosidade tanto na manhã quanto a tarde (Fig.

46).

Ao longo do dia era comum observar filhotes, que seguiam os pais aos

arredores da colônia em aulas de vôo e localização e captura de peixes,

freqüentemente vistos no costão ou em bóias de maricultura, que retornavam

para o sítio próximo ao local de seu ninho (Fig. 47).

Figura 45. Filhotes de Sterna hirundinacea esperando ser alimentados por

Engraulidae Grande (a) e Peixe espada (b).

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

700

750

800

850

6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Horas

2003 = 2106

2005 = 1970

2006 = 2293

Figura 46. Entrega de alimento aos jovens ao longo das temporadas de 2003,

2005 e 2006.

(a) (b)

Figura 47. Juvenil de Sterna hirundinacea pedindo alimento (a) e pousados

próximos aos locais dos ninhos natais (b e c).

O número de presas entregue aos filhotes não apresentou diferença

significativa (F

4-108

=1,17, p>0,05), entretanto, aumentou gradualmente com a

idade, desde os primeiros dias de vida até começar a realizar aulas de vôo

(JIV), e redução nos juvenis (Fig. 48).

J I J II J III J IV J

Idade

Item/dia

Figura 48. Número de vezes que os filhotes de Sterna hirundinacea foram

alimentados em um dia de acordo com sua respectiva idade.

Ao longo das temporadas foi observado que o tempo médio em que eram

ofertados alimentos aos jovens foi inversamente proporcional ao número de

vezes que o filhote recebia comida, com a diminuição do tempo e ausência de

diferença significativa com o avanço da idade (F

3-232

=0,40, p>0,05) (Fig. 49).

(a) (b) (c)

167

J I J II J III J IV

T (min)

Idades

Figura 49. Tempo médio em minutos que eram ofertados alimento aos filhotes de

Sterna hirundinacea de acordo com sua respectiva idade.

4.7.d. Regurgitos dos filhotes

As observações das entregas de alimento aos filhotes que foram

efetuadas a partir de um ponto fixo da colônia foram corroboradas com a

análise dos regurgitos dos filhotes. Em 2003 foram coletados 62 regurgitos,

sendo identificada a participação de oito famílias, nove gêneros e nove

espécies (Tabela VI). Das presas identificadas, seis espécies possuem hábitos

pelágico e três demersais, sendo que Licengraulis grossidens representou

58,1% do número de indivíduos e 62,6% da biomassa total, seguido do bolo,

material que não pode ser identificado devido ao alto grau de digestão. O maior

peixe ingerido foi um Trichiurus lepturus (22,8cm) e o de maior massa foi um

Harengula clupeola (17,54g) (Tab. VI).

Tabela VI. Itens identificados nos regurgitos de Sterna hirundinacea, sendo

registrados o número de porções, o hábito, o comprimento e massa das

presas (Reg = Regurgitos, < = menor, > = <maior, Me = média e erro =

erro padrão).

Presa Reg % < > Me ± erro < > Me ± erro Total %

MOLLUSCA

Loligonidae

Loligo sanpaulensis

(Brackoniecki, 1984) Pelágico 1,0 1,0 1,6 13,5 13,5 - 9,1 9,1 - 9,1 2,1

OSTHEICHTYES

Engraulidae

Licengraulis grossidens

Agassiz, 1829

Pelágico 49,0 36,0

58,1

1,1 15,5 9,3 ± 0,4 0,3 15,2 5,6 ± 0,5 276,7

62,6

Cetengraulis edentulus

(Cuvier, 1829) Pelágico 3,0 3,0 4,8 5,5 8,8 7,2 ± 1,0 0,78 3,35 1,82 ± 0,8 5,5 1,2

Clupeidae

Harengula clupeola

(Cuvier, 1829) Pelágico 5,0 3,0 4,8 7,5 7,5 7,5 ± 0,0 3,36 17,54 4,1 48,5 11

Mugilidae

Mugil platanus

Gunther, 1880 Pelágico 1,0 1,0 1,6 11,5 11,5 - 15,5 15,5 - 15,5 3,5

Sciaenidae

2,0 2,0 3,2 5,0 8,7 6,9 ± 1,9 2,82 7,27 5,0 ± 2,2 10,0

Isopistus parvipinis

(Cuvier, 1830) Demersal 1,0 1,0 1,6 6,0 6,0 - 1,6 1,6 - 1,6 0,4

Trichiuridae

Trechiurus lepturus

Linnaeus, 1758 Pelágico 1,0 1,0 1,6 22,8 22,8 - 8,3 8,3 - 8,3 1,9

Stromateidae

Peplirus paru

(Linnaeus, 1758) Demersal 3,0 3,0 4,8 5,0 7,5 6,3 ± 0,7 1,5 5,3 3,9 ± 1,2 11,8 2,7

Monacanthidae

Stephanolepis hispidus

(Linnaeus, 1776) Demersal 1,0 1,0 1,6 5,5 5,5 - 1,8 1,8 - 1,8 0,4

Bolo 10,0 10,0

16,1

- - - 1,63 13,34 6,3 ± 1,3 63,5

14,4

Total

62,0

100,0 440,5 100,0

Biomassa (g)

HábitoEspécie

Número Comp (cm)

4.8. Presença de Jovens na colônia

4.8.a. Abundância de Jovens na colônia

Na temporada de 2003, os primeiros filhotes eclodiram no final de junho,

com aumento gradual até as maiores ocorrências em 15/07 (N = 525), seguido

de queda até 04/08 (N = 31) e oscilações do meio para o final da temporada

15/09 (N = 14) (Fig. 50a).

Em 2005 os primeiros filhotes surgiram no final de maio, e seguiram a

mesma tendência de 2003, com três picos de abundância, junho (N = 590),

agosto (N = 54) e setembro (N=26) (Fig. 50b). A eclosão do primeiro neonato

em 2006 foi registrada em 31/05, com os maiores valores no início (N=485) e

queda no meio e ausência de nascimentos no final do período reprodutivo (Fig.

50c).

Foi registrada a mesma tendência de oscilação da abundância diária em

todas as idades subseqüentes, com os maiores valores para JII em 26/07

(N=413), JIII em 03/08 (N=325) e JIV em 12/08 (N=274); os juvenis começaram

a surgir no final da temporada, em torno de 30 dias (29/07) após as primeiras

eclosões, com as maiores abundâncias em 24/08 (N=265) e redução gradativa

até o abandono da colônia (Fig. 51a).

Em 2005 os picos de abundância de JII, JIII, JIV e juvenis foram

observados no meio do período em 05/07 (N=475), 10/07 (N=362), 22/07

(N=320) e 31/07 (N=225), respectivamente (Fig. 51b).

No início da temporada de 2006 foi observado o maior número de JII

(29/06, N=412), enquanto que o pico de JIII (09/07, N=358) e JIV (17/07,

N=358) foi encontrado no meio do período (Fig. 51c). De acordo com a mesma

figura, os juvenis apresentaram oscilações no meio (24/07, N=287) e fim do

período (19/08, N=152), com abandono gradual até o final de setembro.

100

200

300

400

500

600

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11/6 17/6 23/6 29/6 5

711

717

723

729

810

816

822

828

9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2003

(a)

100

200

300

400

500

600

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11/6 17/6 23/6 29/6 5

711

717

723

729

810

816

822

828

9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2005

(b)

100

200

300

400

500

600

12/5 18/5 24/5 30/5 5/6 11/6 17/6 23/6 29/6 5

711

717

723

729

810

816

822

828

9 9/9 15/9 21/9 27/9

Dias

2006

(c)

Início

Meio

Fim

Figura 50. Abundância de filhotes neonatos (JI) nas temporadas reprodutivas de

2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/5 20/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JII

(a)

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JIII

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JIV

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JII

(b)

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/528/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JIII

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JIV

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/528/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

JII

(c)

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/528/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

JIII

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

12/520/5 28/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

JIV

Início

Meio

Fim

Início

Meio

Fim

Início

Meio

Fim

Figura 51. Abundância diária de jovens de Sterna hirundinacea na Ilha dos

Cardos nas temporadas reprodutivas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

4.8.b. Crescimento dos Jovens

Ao longo das temporadas reprodutivas foi observado o incremento

constante do bico em toda a fase jovem, não ocorrendo a estabilização da

curva de crescimento durante a permanência dos filhotes na colônia (Fig. 52).

Os filhotes até o 23º dia não apresentaram diferenças quanto ao tamanho do

bico em todos os anos de estudo, entretanto, em 2006, apresentaram taxas de

incremento superiores e permaneceram menos dias no sítio (Fig. 52).

Os jovens I apresentam em média o comprmimento de bico de 1,23±0,01

cm, os II de 1,70±0,02, III de 2,21±0,01, IV de 2,65±0,03, juvenis de 2,83±0,02

e os adultos de 3,99±0,04 cm (Fig. 53). De acordo com a ANOVA não foram

registradas diferenças significativas nas medidas de bico entre os anos de

coleta para as idades II (F

2-826

=0,72; p>0,05) e III (F

2-1354

=2,53; p>0,05)

enquanto que, foram registradas nas I (F

2-1190

=7,69; p<0,001), IV (F

2-869

=6,56;

p<0,05), J (F

2-95

=57,11; p<0,001) e adultos (F

2-14

=6,77; p<0,05) com os maiores

valores encontrados em 2006 sendo a fonte dessas variações.

1,2

1,4

1,6

1,8

2,2

2,4

2,6

2,8

3,2

1 3 5 7 9 11131517192123252729313335373941434547

Dias

Lt bico

2003

2005

2006

Figura 52. Incremento diário em comprimento (cm) do bico dos filhotes de Sterna

hirundinacea.

1,3

1,6

1,9

2,2

2,5

2,8

3,1

3,4

3,7

4,3

Jovens I Jovens II Jovens III Jovem IV Juvenil Adulto

Idades

Lt bico

2003

2005

2006

Figura 53. Média do comprimento do bico (cm) dos filhotes de Sterna

hirundinacea.

O tarso foi a estrutura que apresentou o maior incremento diário até o 17°

dia, seguido de uma tendência de estabilização, e de um pequeno incremento

no 38° (Fig. 54). Da fase I (1,64±0,01cm) para a II (1,97±0,02cm) foi registrado

a maior taxa de incremento desta estrutura, com pequenos acréscimos nas

idades seguintes III (2,11±0,01cm) e IV (2,15±0,01cm), sendo que, o tarso dos

juvenis assemelhou-se (2,20±0,01cm) com as médias observadas nos adultos

(2,26±0,02cm) (Fig. 55).

Foram observadas diferenças significativas nas medidas de tarso em

todas as idades, com os maiores valores encontrados em 2006 a fonte

causadora dessas variações para a idade I (

F2-1190

=30,82; p<0,001), III (

F2-

1354

=92,69; p<0,001), IV (

F2-869

=156,10; p<0,001), J (

F2-95

=4,98; p<0,005) e

adultos (

F2-14

=7,36; p<0,05) e os menores em 2005 para a II (

F2-825

=7,91;

p<0,001) (Fig. 55).

1,5

1,6

1,7

1,8

1,9

2,1

2,2

2,3

2,4

2,5

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47

Dias

Lt tarso

2003

2005

2006

Figura 54. Incremento diário de tarso (cm) dos filhotes de Sterna hirundinacea.

1,4

1,5

1,6

1,7

1,8

1,9

2,1

2,2

2,3

Jovens I Jovens II Jovens III Jovem IV Juvenil Adulto

Idades

Lt tarso

2003

2005

2006

Figura 55. Média do tarso (cm) dos filhotes de Sterna hirundinacea.

O ganho diário de massa do primeiro ao 20° dia de vida dos filhotes de S.

hirundinacea na colônia da Ilha dos Cardos foi alto (de 19,00 a 115,00g), com

pequeno incremento da curva até o 37° dia (143,42g), onde ocorre o estímulo

dos pais a realizar pequenos vôos na borda da colônia acarretando redução de

massa, devido, provavelmente às primeiras tentativas de deixar a colônia (Fig.

56). Nas três etapas iniciais, o ganho de massa aumenta de 28,26±0,30g para

JII (67,34±0,71) e JIII (116,23±0,64g), com pequeno incremento para JIV

(143,95±0,69) e decréscimos na idade juvenil (137,97±2,69g) com uma

tendência a estabilizar a curva de crescimento na fase adulta (142,82±6,82g)

(Fig. 57).

A ANOVA indicou diferenças significativas no peso das idades I (F

1190

=7,35; p<0,001) e III (F

2-1354

=18,23; p<0,001) com os menores valores em

2005 sendo a fonte de variações, II (F

2-826

=68,55; p<0,001), IV (F

2-869

=13,54;

p<0,001) e adultos (F

2-14

=9,89; p<0,001) com os maiores em 2003 e 2006

sendo os responsáveis pelas variações, respectivamente, e não significativo

para J (F

2-95

=0,35; p>0,05).

115

135

155

175

195

1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47

Dias

2003

2005

2006

Figura 56. Incremento diário em massa (g) dos filhotes de Sterna hirundinacea.

100

120

140

160

180

Jovens I Jovens II Jovens III Jovem IV Juvenil Adulto

Idades

Wt (g)

2003

2005

2006

Figura 57. Média da massa corporal (g) dos filhotes e adultos de Sterna

hirundinacea.

Os filhotes na idade II que foram capturados ao acaso na colônia durante

a temporada de 2003 apresentaram valores significativamente maiores de bico

e massa do que os que ficaram enclausurados nos cercados, entretanto, a

massa dos JIII, IV e J dos cercados foram maiores que os que permaneceram

livres no sítio (Tab. VII).

Em 2005 foram registradas diferenças significativas nas medidas de bico

nas idades I, III e IV ocasionados pelos maiores valores encontrados nos

filhotes soltos, enquanto que, o tarso foi maior na idade I e menor nas III e IV e

o peso maior nas I e III (Tab. VII). De acordo com a mesma tabela, os filhotes I

encontrados soltos em 2006 apresentaram estruturas corporais maiores que os

manuseados diariamente, com exceção da massa corporal registrada nas

idades III, IV e J que foram significativamente maiores nos filhotes que foram

cercados.

Tabela VII. Tamanho médio e erro padrão das medidas de bico(Lt b), tarso (Lt t) e massa corporal (Wt) dos filhotes que estavam presos e

soltos (livres) na colônia da ilha dos Cardos durante as temporadas reprodutivas.

2003 2005 2006

Idade Estrutura

presos soltos ANOVA presos soltos ANOVA presos soltos ANOVA

Lt b 1,23±0,01 1,23±0,02 F

(1,608)

=0,005 (p>0,05) 1,22±0,01 1,29±0,04 F

(1,497)

=6,47 (p<0,05) 1,25±0,01 1,42±0,05 F

(1,221)

=32,70 (p<0,001)

J I Lt t 1,65±0,01 1,66±0,01 F

(1,608)

=0,487 (p>0,05) 1,60±0,01 1,70±0,04 F

(1,497)

=13,31 (p<0,001) 1,68±0,01 1,92±0,06 F

(1,221)

=59,52 (p<0,001)

Wt 30,19±0,67 29,30±0,67 F

(1,608)

=0,504 (p>0,05) 26,74±0,44 29,88±2,67 F

(1,497)

=2,43 (p<0,05) 28,10±0,58 43,34±4,01 F

(1,221)

=49,96 (p<0,001)

Lt b 1,66±0,02 1,72±0,01 F

(1,462)

=6,059 (p<0,05) 1,71±0,04 1,75±0,05 F

(1,399)

=0,068 (p>0,05) 1,63±0,01 1,77±0,03 F

(1,125)

=16,48 (p<0,001)

J II Lt t 1,99±0,01 2,02±0,01 F

(1,462)

=3,254 (p>0,05) 1,89±0,01 1,92±0,05 F

(1,399)

=1,111 (p>0,05) 2,12±0,05 2,15±0,05 F

(1,125)

=0,005 (p>0,05)

Wt 74,78±1,64 80,51±1,52 F

(1,462)

=6,508 (p<0,05) 62,68±0,92 59,95±3,53 F

(1,399)

=0,619 (p>0,05) 58,68±1,15 59,75±4,41 F

(1,125)

=0,102 (p>0,05)

Lt b 2,21±0,02 2,26±0,02 F

(1,358)

=3,551 (p>0,05) 2,20±0,01 2,27±0,02 F

(1,609)

=20,37 (p<0,001) 2,19±0,01 2,22±0,03 F

(1,390)

=0,284 (p>0,05)

J III Lt t 2,13±0,01 2,15±0,02 F

(1,358)

=1,734 (p>0,05) 2,09±0,01 2,06±0,01 F

(1,609)

=11,77 (p<0,001) 2,15±0,01 2,19±0,01 F

(1,390)

=4,395 (p<0,05)

Wt 124,42±1,57 114,91±2,10 F

(1,358)

=12,62 (p<0,001) 109,69±0,99 123,79±2,28 F

(1,609)

=36,07 (p<0,001) 119,94±1,20 90,62±3,28 F

(1,390)

=40,92 (p<0,001)

Lt b 2,57±0,01 2,61±0,01 F

(1,206)

=3,167 (p>0,05) 2,59±0,01 2,63±0,01 F

(1,491)

=10,05 (p<0,01) 2,85±0,15 2,73±0,02 F

(1,192)

=0,124 (p>0,05)

J IV Lt t 2,23±0,02 2,20±0,02 F

(1,206)

=1,864 (p>0,05) 2,13±0,01 2,12±0,01 F

(1,491)

=3,942 (p<0,05) 2,24±0,01 2,23±0,03 F

(1,192)

=0,687 (p>0,05)

Wt 147,19±2,04 130,31±2,36 F

(1,206)

=29,35 (p<0,001) 143,92±1,06 145,13±1,32 F

(1,491)

=0,728 (p>0,05) 154,57±1,12 120,21±4,56 F

(1,192)

=114,5 (p<0,001)

Lt b 2,67±0,02 2,64±0,03 F

(1,33)

=0,401 (p>0,05) 2,80±0,01 2,90±0,04 F

(1,4)

=1,333 (p>0,05) 3,00±0,02 2,99±0,02 F

(1,37)

=0,102 (p>0,05)

J Lt t 2,14±0,03 2,15±0,03 F

(1,33)

=0,073 (p>0,05) 2,10±0,01 2,15±0,03 F

(1,4)

=1,333 (p>0,05) 2,26±0,01 2,23±0,01 F

(1,37)

=3,595 (p>0,05)

Wt 139,10±5,46 123,80±3,76 F

(1,33)

=4,939 (p<0,05) 137,00±12,00 127,25±18,76 F

(1,4)

=0,112 (p>0,05) 148,89±6,45 126,76±5,58 F

(1,37)

=6,808 (p<0,05)

De acordo com a figura 58, foram necessários em média 6,48±0,11 dias

para que os filhotes perdessem o “dente do ovo” e fossem considerados jovens

II (N=151); para o aparecimento das penas canhão nas asas e cauda e os

filhotes passassem a ser considerados III (N=128) foram necessários em média

6,55±0,20 dias. A passagem de jovem III para IV foi a que levou mais tempo

(13,33±0,38, N=103) para o desenvolvimento das remiges e retrizes e a

substituição completa da penugem primária na cabeça; a aprendizagem do vôo

e a passagem dos jovens IV para juvenis foram necessários 8,67±0,43 dias

(N=21) (Fig. 58).

Foram registradas diferenças significativas quanto ao tempo necessário

para a passagem da fase I (F

2-184

=16,65; p<0,001), II (F

2-125

=28,36; p<0,001) e

III (F

2-100

=4,13; p<0,05), entretanto, não foram registradas para a idade IV (F

=0,30; p>0,05) ao longo das temporadas reprodutivas.

J I J II J III J IV

Idade

Dias

2003

2005

2006

Figura 58. Tempo em dias necessários para a mudança de fase dos jovens I, II,

III e IV de Sterna hirundinacea.

Diariamente foi acompanhado um ninho com dois ovos no centro da

colônia ao longo da temporada de 2006, fotografados os filhotes e registradas

as principais modificações em suas plumagens (Fig. 59). O segundo filhote

eclodiu três dias depois do primeiro, entretanto, não sobreviveu após o nono

dia de acompanhamento do ninho, permanecendo vivo por apenas seis dias,

sendo que a causa da morte foi a desnutrição e brigas com o irmão mais velho

(Fig. 59).

Com dedicação exclusiva, o primeiro filhote desenvolveu-se, mudando

para a idade II após seis dias, para a III depois de sete e para a IV no 27º dia

(Fig. 59). No 33º com as penas bem desenvolvidas o filhote foi capaz de

realizar pequenos saltos e iniciar as aulas de vôo, abandonando

temporiaramente o cercado, sendo observado em dias seqüentes no ninho na

presença dos progenitores (Fig. 59).

Figura 59. Transformação diária de um jovem de Sterna hirundinacea.

Em 2006 foram acompanhados 146 e 16 ninhos, sendo necessários em

média 58,9±0,98h para a postura do primeiro para o segundo ovo e

71,50±10,57h para a eclosão do primeiro para o segundo filhote.

Apenas um filhote considerado o segundo ninhego conseguiu chegar a

idade de juvenil, após o primeiro filhote ter sido predado por um gavião. Nos 17

ninhos acompanhados durante a temporada reprodutiva de 2006 na ilha dos

Cardos, os filhotes I demoraram em média 4,59±0,50 dias para morrer por falta

de alimento.

O modelo de crescimento de Von-Bertalanffy para o bico dos jovens de S.

hirundinacea, que eram capturados nos cercados e ao acaso, na Ilha dos

Cardos, teve como ajuste a equação: Lt = 3,29 (1- e

-0,0037 (t - (-9,206)

) para 2003,

Lt = 2,85 (1- e

-0,05980 (t - (-6,395)

) em 2005 e Lt = 3,79 (1- e

-0,03191 (t - (-9,819)

) em

2006 (Fig. 60). A maior taxa de crescimento ocorreu nos 20 primeiros dias de

vida com pequenos acréscimos até o vôo e conseqüente abandono da ilha dos

Cardos em torno do 46° dia em 2003, 45º em 2005 e 42º em 2006 (Fig. 60).

1,5

2,5

3,5

13579111315171921232527293133353739414345

Lt bico

Dias

2003

2005

2006

Figura 60. Modelo de ajuste da curva de crescimento de Von-Bertalanffy para os

filhotes de Sterna hirundinacea.

4.9. Perdas diárias de filhotes

Dos 2522, 3408 e 2601 ovos colocados durante as temporadas

reprodutivas de 2003, 2005 e 2006, respectivamente, 1992, 2571 e 2081 deles

eclodiram, com as principais perdas nas idades I e II atribuídas a mortalidade

natural e a partir da III pelas atuações dos predadores (Fig. 61).

A principal causa de mortalidade de filhotes foi a natural com maior

incidência no início do período reprodutivo em 2005, seguido de 2006 e 2003,

seguido de queda e oscilações no meio e final das temporadas (Fig. 61).

Os filhotes foram predados principalmente pelo gavião caracará Caracara

plancus que atuaram com maior intensidade do meio do período reprodutivo

em todas as temporadas, e menor no final de 2003 e 2005, exceto em 2006

(Fig. 61).

4.10. Sucesso Reprodutivo

Dos filhotes que foram acompanhados diariamente ao longo das

temporadas, a principal causa de mortalidade foi a natural, 47,17; 50,88 e

43,56%, e com a maior taxa de predação em 2005, tornando-se possível

admitir que o sucesso reprodutivo de S. hirundinacea na Ilha dos Cardos foi de

50,94, 35,96 e 53,47% em 2003, 2005 e 2006, respectivamente (Tab. II).

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/6 16/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/8 15/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

2003

Mo rtos = 131

Predad os = 38

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Mo rto s = 23

Pred ados = 3

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/6 16/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/7 31/7 5/8 10/815/820/825/8 30/8 4/9 9/9 14/9 19/924/929/9

Mortos = 25

Pred ados = 26

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Mo rto s = 5

Pred ados = 18

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/6 16/621/626/6 1/7 6/7 11/7 16/721/7 26/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/9 24/929/9

Dias

Mo rto s = 27

Pred ados = 38

Início

Meio Fim

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Dias

2005

Morto s = 380

Pred ados = 46

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Mo rtos = 146

Pred ados = 7

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Morto s = 41

Predad os = 20

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Morto s = 8

Predad os = 40

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Dias

Morto s = 3

Predad os = 34

Início

Meio Fim

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/8 20/825/8 30/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

2006

Mo rto s = 226

Pred ados = 6

12/517/5 22/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/726/731/7 5/8 10/815/820/8 25/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Mo rto s = 40

Predad os = 2

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/7 16/721/7 26/731/7 5/8 10/8 15/820/825/830/8 4/9 9/9 14/919/924/9 29/9

Mo rto s = 34

Pred ados = 12

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/7 16/721/7 26/731/7 5/8 10/8 15/820/8 25/830/8 4/9 9/9 14/919/924/929/9

Mortos = 27

Pred ados = 24

12/517/522/527/5 1/6 6/6 11/616/621/626/6 1/7 6/7 11/716/721/7 26/731/7 5/8 10/8 15/820/8 25/830/8 4/9 9/9 14/919/924/9 29/9

Dias

Mortos = 92

Pred ados = 61

Fim

Meio

Início

Figura 61. Mortalidade diária por causas naturais e predações sobre os filhotes de Sterna hirundinacea ao longo das temporadas de 2003 (a), 2005 (b)

e 2006 (c) na Ilha dos Cardos.

JII

JIII

JIV

4.11. Distúrbio ocasionado pela atividade humana

A resposta de Sterna hirundinacea ao distúrbio humano foi identificada e

medida nas várias etapas do período reprodutivo e em diversas horas ao longo

do dia. No pré-assentamento as aves estavam muito ariscas e abandonavam a

colônia ou mudavam de local com a chegada do pesquisador a uma distância

de 40 m; no assentamento o alerta era dado pelas aves mais próximas ao

distúrbio (36,0±2,2m) e após a vocalização (35,7±2,8m) o abandono era quase

imediato (33,4±3,6m), entretanto, a maioria das aves já estava começando a

estabelecer o processo de corte e construção de ninhos, retornando após

alguns minutos (cinco em média) para a colônia (Tabela VIII).

Na incubação dos ovos, as aves já estavam mais territorialistas e após o

abandono (20,1±1,6m) realizavam vôos circulares com pequenos ataques (com

o bico e o lançamento de fezes); no último período, o de cuidado parental sobre

os filhotes, as aves estavam muito vigilantes, permanecendo no ninho até a

distância de 5,1±1,1m, podendo retornar e permanecer a menos de dois metros

do pesquisador (Tab. VIII).

Tabela VIII. Distâncias e respostas relativas de Sterna hirundinacea, a

aproximação dos pesquisadores na colônia (N= número de dias em que foram

realizadas as observações).

Etapas Data Alerta Vocalização Abandono N

Pré-assentamento 31/05-09/06 * 25

Assentamento 10/06-20/06

36,0 ± 2,2 35,7 ± 2,8 33,4 ± 3,6

Incubação 21/06-01/07

25,0 ± 2,0 23,8 ± 2,0 20,1 ± 1,6

Filhotes 02-07-15/09

15,7 ± 1,6 11,3 ± 1,9 5,1 ± 1,1

* Todas as aves abandonam o sítio com o desembarque dos pesquisadores na Ilha.

Muitas delas mudavam de locais mais distantes da colônia, ou não retornavam.

Thalasseus sandvicensis

4.12. Estabelecimento da colônia e Comportamento reprodutivo

A temporada reprodutiva de 2003 iniciou com a chegada dos primeiros

adultos em meados de maio, incremento gradual do número de reprodutores

até alcançar as maiores abundâncias em junho, seguido de queda e oscilações

até o abandono do sítio em setembro (Fig. 62a).

A formação da colônia em 2005 e 2006 ocorreu no final de abril, com pico

de abundância no final de maio e início de junho, seguido de queda e

pequenas flutuações até a saída dos adultos no início de outubro (Fig. 62b e

62c).

O comportamento reprodutivo do trinta-réis-do-bico-amarelo inicia com a

caminhada, quando o macho empurra a fêmea com o bico obrigando-a a

desfilar por entre o bando e a dança, onde o macho exibe-se para a fêmea,

fazendo movimento de abrir e fechar as asas e levantar e abaixar o bico

enquanto a rodeia.

100

150

200

250

300

350

12/5 20/5 28/5 5/6 13/6 21/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2003

(a)

Início

Meio

Fim

100

150

200

250

300

350

12/5 20/5 28/5 5/6 13/6 21/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2005

(b)

100

150

200

250

300

350

12/5 20/5 28/5 5/6 13/6 21/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2006

(c)

Figura 62. Abundância de adultos ao longo das temporadas reprodutivas de

2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c).

4.13. Construção dos ninhos e período de incubação dos ovos

Os casais de Thalasseus sandvicensis constroem seus ninhos no chão,

em grandes densidades e concentrados em meio aos ninhos de S.

hirundinacea. A distância entre eles é quase o limite de seus corpos (em média

de 0,58±0,19cm, Fig. 63), com os menores valores registrados em 2003,

seguido de 2006 e 2005, mas sem diferenças significativas entre eles (F

2-50

1,69, p>0,05) com a postura de apenas um ovo.

0,2

0,4

0,6

0,8

1,2

1,4

2003 2005 2006

Distância (m)

Anos

Figura 63. Distâncias entre os ninhos de Thalasseus sandvicensis ao longo das

temporadas de 2003 (a) e 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra

vertical indica o erro padrão da média).

Foi registrado apenas um pulso reprodutivo ao longo das temporadas,

com a maior postura em 2005, seguido de 2003 e 2006 (Fig. 64). Em todos os

anos foi encontrado o maior número de ninhos no início do período (junho de

2003 e maio de 2006 e 2005), sendo encontradas novas posturas no meio e

fim, apenas em 2003 (Fig. 64).

12/5 20/528/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/824/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2003

N = 144

(a)

Início

Me io

Fim

12/5 20/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2005

N = 174

(b)

12/5 20/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2006

N = 50

(c)

Figura 64. Abundância diária de ninhos de Thalasseus sandvicensis registrados

nas temporadas de 2003 (a), 2005 (b) e 2006 (c) na Ilha dos Cardos.

4.14. Biometria dos ovos

Os menores e maiores valores médios de comprimento dos ovos foram

registrados em 2005 e 2006, enquanto os de largura em 2006 e 2005 e o peso

ocorreram em 2003 e 2006, respectivamente (Tab. IX). Não foram observadas

diferenças significativas quanto ao comprimento (F

2-109

= 1,71; p>0,05), largura

2-109

= 0,57; p>0,05) e peso dos ovos (F

2-109

= 0,03; p>0,05).

Tabela IX. Número de ovos medidos (N), biometria e massa dos ovos de

Thalasseus sandvicensis durante o período de desova na Ilha dos Cardos (< = menor,

> = maior valor registrado e média±erro padrão) SC, Brasil.

Lt (cm) Wid (cm) Wt (g)

Anos

< > Me±erro < > Me±erro < > Me±erro

2003 4,7 5,5 5,18±0,03 3,2 3,8 3,62±0,02 31 42 35,95±0,35 43

2005 4,8 5,6 5,12±0,02 3,5 3,8 3,63±0,02 31 42 35,98±0,41 48

2006 4,9 5,6 5,19±0,04 3,4 3,8 3,60±0,02 31 41 36,12±0,58 21

Não foram registradas diferenças significativas entre o volume dos ovos

(média de 34,30±0,25cm

) durante os anos de estudo (F

2-109

= 0,35; p>0,05),

apesar de terem sido encontrados os maiores valores em 2003 (34,57±0,42) e

os menores em 2006 (34,07±0,61)(Fig. 65).

33,5

34,5

35,5

2003 2005 2006

Vol (cm

)

Anos

Figura 65. Volume médio dos ovos de Thalasseus sandvicensis em 2003, 2005 e

2006 na Ilha dos Cardos, SC, Brasil. (barra vertical indica o erro padrão da média).

Em 2003 foi possível acompanhar a incubação de seis ovos de

Thalasseus sandvicensis que levaram em média 23,5±0,2 dias para a eclosão

dos filhotes com redução na massa de 17,29%, com um decréscimo médio

diário de 0,29g (Fig. 66).

Na temporada de 2005, a redução média diária na massa dos ovos foi de

0,27g (N=4), representando um decréscimo de 18,03%, com o tempo médio de

incubação de 25,0±0,5 dias (Fig. 63).

1 2 3 4 5 6 7 8 9 1011121314151617181920212223242526

Wt (g)

Dias

2003

2005

18,03%

17,29%

Figura 66. Redução média diária na massa dos ovos de Thalasseus

sandvicensis, durante o período de incubação em 2003 e 2005. (barra vertical indica o

erro padrão da média).

4.15. Perdas diárias de ovos

De acordo com a figura 64, foram registrados 144 ovos em 2003, 174 em

2005 e 50 em 2006, que teriam condições de serem incubados (Fig. 64), no

entanto, 30, três e três ovos, respectivamente, foram predados e seis, 14 e seis

foram perdidos por causas naturais (Tab. X).

As perdas diárias dos ovos de Thalasseus sandvicensis por causas

naturais foram pouco expressivas em 2003 ao longo do período reprodutivo, ao

contrário do registrado nas outras temporadas (Tab. X). As predações

ocorreram mais freqüentemente em 2003 e no início das amostragens.

Tabela X. Total de ovos perdidos de Thalasseus sandvicensis por causas

naturais e predações ao longo dos anos de amostragens.

Anos Naturais Predações Total

2003 6 30 36

2005 14 3 17

2006 6 3 9

4.16. Sucesso de incubação

Dos seis ovos monitorados em 2003, apenas um foi predado, totalizando

um sucesso de incubação de 83,33% e em 2005 foi encontrado o menor valor

(60,00%), já que 40,00% foram perdidos por troca de ovos de ninhos por

curiosos em uma das invasões à ilha (Tab. XI). Em 2006 foi estimado o maior

(100,00%) já que todos os filhotes eclodiram nos ninhos que foram monitorados

(Tab. XI).

Tabela XI. Total de ovos perdidos de Thalasseus sandvicensis por causas

naturais e predações nos cercados que foram acompanhados diariamente.

Anos 2003 2005 2006

Ninhos 6 5 5

Naturais - - -

Predações 1 - -

Invasão - 2 -

4.17. Alimentação

4.17.a. Chegada de alimento na colônia

Foram registradas 1157, 628 e 98 presas transportadas por Thalasseus

sandvicensis à colônia nas temporadas de 2003, 2005 e 2006, respectivamente

(Tab. XII). De acordo com a mesma tabela, as presas estiveram distribuídas

em cinco, três e duas famílias, sendo que as mais capturadas foram as

representantes dos Clupeidae de médio porte em 2003, grande em 2005 e

2006.

Os pares reprodutivos utilizaram a luz do dia para capturar alimento e

carregá-lo para a colônia, com as maiores freqüências de aves com presas as

10:00h, 11:00h e 12:00h, respectivamente (Tab. XII).

Tabela XII. Relação das presas por horário de avistagem na colônia (P =

pequeno, M = Médio e G = grande).

Engraulidae Clupeidae

Hora Ano

P M G P M G

Trichiuridae Loliginidae N iden Total

7 2006 - - 1 - - - - - - 1

2003 1 2 - - 6 - - - - 9

2005 - 1 - - 3 - - - - 4

2006 - - - - 1 3 - - - 4

2003 37 41 17 19 72 16 4 - 1 207

2005 2 5 1 3 7 21 - - - 39

2006 - - - 1 2 14 - - - 17

2003 129 78 46 58 120 25 8 - 2 466

2005 6 6 2 6 4 28 - - - 52

2006 - - - - 5 15 - - - 20

2003 121 85 33 48 93 16 1 1 2 400

2005 16 25 15 6 16 62 - - - 140

2006 - - - 3 5 9 - - - 17

2003 9 16 3 9 27 10 - - - 74

2005 18 16 9 5 11 83 - - - 142

2006 - 2 1 1 5 10 - - - 19

2003 - - - - 1 - - - - 1

2005 10 9 7 2 10 30 1 - - 69

2006 - - - - - 2 - - - 2

2005 19 7 11 4 21 66 - - - 128

2006 1 - - 2 - 4 - - - 7

2005 2 6 8 1 7 15 - - - 39

15 2006 - 1 - - 2 4 - - - 7

2005 - 3 2 1 - 3 - - - 9

2006 - 1 - - 1 - - - - 2

2005 - 1 4 - - 1 - - - 6

2006 - - - - - 2 1 - - 2

2003 297 222 99 134 319 67 13 1 5 1157

2005 73 79 59 28 79 309 1 - - 628

Total

2006 1 4 2 7 21 63 - - - 98

4.17.b. Entrega de presas aos filhotes

A entrega de alimento aos filhotes de Thalasseus sandvicensis ocorreu

desde as primeiras horas da manhã até o final da tarde, sendo que os maiores

registros foram obtidos em 2006, seguido de 2003 e 2005, as 10:00, 12:00 e no

período da manhã, respectivamente, e os menores nas horas de pouca

luminosidade tanto na manhã quanto tarde (Fig. 67).

100

150

200

250

7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Horas

2003

2005

2006

Figura 67. Entrega de alimento aos jovens de Thalasseus sandvicensis ao longo

das temporadas de 2003, 2005 e 2006.

4.18. Presença de Jovens na colônia

4.18.a. Abundância de Jovens na colônia

Na temporada de 2003, os primeiros filhotes eclodiram no final de junho,

com aumento gradual até as maiores ocorrências em 21/07 (N = 47), seguido

de queda contínua até 16/08 (Fig. 68a). Foi registrada a mesma tendência de

oscilação da abundância diária em todas as idades subseqüentes, com os

maiores valores para JII em 25/07 (N=40), JIII em 30/07 (N=32) e JIV em 15/08

(N=35); os juvenis começaram a surgir no meio da temporada, em torno de 30

dias (29/07) após as primeiras eclosões, com as maiores abundâncias em

27/08 (N=30) e redução gradativa até o abandono da colônia no final de

setembro (Fig. 68a).

Em 2005 os primeiros filhotes surgiram no início de junho, com os maiores

valores no início da temporada (22/06, N=66) e queda gradual até os últimos

registros em 17/07 (Fig. 68b). Os picos de abundância de JII, JIII, foram

observados no meio do período em 27/06 (N=60), 05/07 (N=55),e os JIV e J no

final, 12/07 (N=41) e 28/07 (N=25), respectivamente (Fig. 68b).

No início da temporada de 2006 foi observado o primeiro filhote em 07/06,

com o pico em 12/06 e ausência de JI em 28/06 (Fig. 69c). De acordo com a

mesma figura, o maior número de JII ocorreu em 20/06 (N=22), JIII em 26/06

(N=22), JIV em 02/07 (N=16) e os juvenis apresentaram oscilações no meio

(N=5) e fim do período (N=6), com abandono gradual até o início de outubro.

12/520/5 28/5 5/6 13/621/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

JII

12/520/528/5 5/6 13/6 21/629/6 7/7 15/723/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/9 25/9

Dias

2003

(a)

Início

Meio

Fim

12/520/5 28/5 5/6 13/621/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

JIII

12/520/5 28/5 5/6 13/621/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

JIV

12/520/5 28/5 5/6 13/621/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

12/520/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

2005

(b)

Início

Meio

Fim

12/520/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

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Dias

12/520/5 28/5 5/6 13/621/6 29/6 7/7 15/7 23/7 31/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

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Dias

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Dias

2006

(c)

Início

Meio Fim

12/520/5 28/5 5/6 13/621/629/6 7/7 15/7 23/731/7 8/8 16/8 24/8 1/9 9/9 17/925/9

Dias

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Dias

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Dias

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Dias

Figura 68. Abundância de filhotes neonatos (JI) nas temporadas de 2003 (a),

2005 (b) e 2006 (c).

4.19.b. Crescimento dos Jovens

Os jovens I apresentam em média o comprimento de bico de 1,42±0,04

cm, os II de 1,77±0,09, III de 2,32±0,03 e os IV de 2,68±0,05cm, sendo que,

não foram registradas diferenças significativas nas medidas de bico entre os

anos de coleta para as idades I (F

2-79

=3,12; p>0,05), II (F

2-39

=1,11; p>0,05), III

3-71

=1,67; p>0,05) e IV (F

4-62

=2,37; p>0,05) (Fig. 69).

Da fase I (1,92±0,04cm) para a II (2,16±0,14cm) foi registrado a maior

taxa de incremento do tarso, com pequenos acréscimos nas idades seguintes

III (2,58±0,03cm) e IV (2,62±0,06cm) (Fig. 70). Foram observadas diferenças

significativas dessas medidas nas idades III (

F3-71

=3,02; p<0,05) e IV (

F4-

=4,92; p<0,001) sendo os menores valores em 2003 e os maiores em 2008,

respectivamente, a fonte dessas variações, enquanto que não foram

registrados para as I (

F2-79

=1,20; p>0,05) e II (

F2-39

=2,34; p>0,05).

1,5

2,5

3,5

I II III IV J

Lt (bico)

Idade

2003, N=160

2005, N=28

2006, N=2

2007, N=37

2008, N=38

Figura 69. Média do comprimento do bico (cm) dos filhotes de Thalasseus

sandvicensis.

1,5

2,5

I II III IV J

Lt (tarso)

Idade

2003

2005

2006

2007

2008

Figura 70. Média do tarso (cm) dos filhotes de Thalasseus sandvicensis.

Nas três etapas iniciais, o desenvolvimento dos filhotes de Thalasseus

sandvicensis foi alto, de 41,63±4,28g para JII (79,69±15,89) e JIII

(131,99±2,11g), com incremento para JIV (166,94±5,13) (Fig. 53). Não foram

registradas diferenças significativas na massa das idades I (F

2-79

=1,95; p>0,05),

II (F

2-39

=1,22; p>0,05), III (F

3-71

=0,80; p>0,05) e IV (F

4-62

=2,07; p>0,05) entre os

anos de estudo.

100

150

200

250

I II III IV J

Wt (g)

Idade

2003

2005

2006

2007

2008

Figura 71. Média da massa corporal (g) dos filhotes de Thalasseus sandvicensis.

4.20. Perdas diárias de Filhotes e Sucesso reprodutivo

Dos 144, 174 e 50 ovos colocados durante as temporadas reprodutivas de

2003, 2005 e 2006 (Fig. 64), respectivamente, 108, 157 e 41 deles eclodiram,

com as principais perdas nas idades I e II atribuídas a mortalidade natural e a

partir da III pelas atuações dos predadores (Tab. XIII).

A principal causa de mortalidade de filhote foi a natural com maior

incidência no início do período reprodutivo com maior incidência em 2005

(67,27), seguido de 2003 (64,29) e 2006 (87,18%) (Tab. XIII).

Os filhotes foram predados com maior intensidade no meio do período

reprodutivo em todas as temporadas, seguindo a mesma tendência das mortes

naturais, com maiores registros em 2005 e os menores em 2006, tornando-se

possível admitir que o sucesso reprodutivo de Thalasseus sandvicensis na Ilha

dos Cardos foi de 48,00, 29,94 e 5,00% em 2003, 2005 e 2006,

respectivamente (Tab. XIII).

Tabela XIII. Número de filhotes de Thalasseus sandvicensis mortos por causas

naturais e predações ao longo das temporadas de 2003, 2005 e 2006 na Ilha dos

Cardos.

Anos Naturais Predados Total

2003 36 20 56

2005 74 36 110

2006 34 5 39

4.21. Atuação dos predadores

No início da temporada, a organização defensiva de ambas as espécies

era eficiente, mantendo os ataques de predadores (urubus Coragips atratus e

gaviões Caracara plancus) esporádicos, sendo as brigas por território intra e

interespecíficas as principais causas de perdas.

Os urubus sempre atuaram aos pares e geralmente sobre as carcaças

deixadas pelos gaviões. Pousavam na área mais elevada da colônia, talvez

pelo melhor acesso, somada a ação dos gaviões não possibilitaram a

sobrevivência de nenhum ovo por mais de uma semana nessa área

desprotegida de vegetação.

Os gaviões foram os principais predadores, visitando a ilha

frequentemente no período da tarde e utilizaram a maior árvore da ilha como

local de pouso. Saíam em vôos circulares para reconhecimento das possíveis

presas e investiam para capturar ovos, filhotes e adultos (em menor

freqüência), com três minutos de duração.

O tempo que permaneceu pousado variou entre dois a sete minutos, mas

quando retornava com uma presa, esse tempo aumentava para até 18 minutos.

Geralmente decapitavam a presa (Fig. 72a) destrinchavam o corpo (Fig. 72b),

consumindo os tecidos e a massa encefálica (Fig. 72c). O tempo máximo de

ação desse predador foi de uma hora.

Figura 72. Atuação do gavião caracará, degolando a presa (a), destrinchando-a

(b) e consumindo apenas pequenas porções (c).

No final do período reprodutivo, a atuação dos predadores foi mais rápida

e eficiente, já que muitos filhotes ainda estavam aprimorando técnicas de vôo e

a capacidade defensiva da colônia estava reduzida, já que muitos ninhos

estavam vazios.

(a) (b) (c)

5. DISCUSSÃO

A maioria das aves marinhas é filopátrica à colônia natal, mas algumas

podem utilizar sítios diferentes, e os larídeos que nidificam em ambientes

instáveis, são os mais propícios a mudar de locais de um ano para o outro

(Baird 1990). S. hirundinacea e Thalasseus sandvicensis não fogem a esta

regra, sendo freqüentemente observado o abandono em massa das áreas de

reprodução diante de qualquer tipo de distúrbio (Yorio et al. 1994; Soares &

Schiefler, 1995; Scolaro et al. 1996; Quintana & Yorio, 1997; Efe et al. 2000;

Alves et al. 2004; Campos et al. 2004; Krul, 2004; Branco, 2003a; Branco,

2003b).

A formação da colônia pode diminuir os efeitos de predação, protegendo

ninhos centrais contra a aproximação de predadores vindos da periferia da

colônia e beneficiando a prole pelo comportamento defensivo dos vizinhos

(Burger 1981, Houde 1983). Muitas espécies de trinta - réis reproduzem em

grandes colônias como Sterna antillarum Lesson 1847, Sterna hirundo

Linnaeus 1758 e Sterna dougalli Montagu 1813, que geralmente nidificam na

costa dos Estados Unidos no início de abril ou maio (Jackson & Jackson 1985,

Spendelow 1982, Nisbet et al. 1984, Hébert 1985).

O período reprodutivo de S. hirundinacea na costa catarinense, de maio a

outubro (Soares & Schiefler 1995; Branco 2003a) é similar ao descrito por Efe

et al. (2000) a partir de maio nas ilhas do Espírito Santo, por Sick & Leão

(1965) e Sick (1997) de março a outubro para a costa do Rio de Janeiro, no

Paraná de junho a setembro (Krul 2004), em São Paulo de maio a agosto

(Campos et al. 2004), mas difere do registrado na Argentina de novembro a

dezembro (Scolaro et al. 1996). Branco (2003b) em 2002 na Ilha dos Cardos,

mostrou que os primeiros adultos de S. hirundinacea foram observados em

meados de abril, corroborando o registrado nas temporadas de 2005 e 2006,

com incremento gradual da população até julho. Em 2003 a ocupação desse

sítio foi tardia (final de maio), o que pode ser atribuído a variação da

temperatura média e disponibilidade de alimento nas proximidades da colônia.

De acordo com Bugoni & Vooren (2005) os maiores registros de Sterna

hirundinacea na costa do Rio Grande do Sul foram entre Julho a Setembro e

também um grande número de juvenis em maio (Vooren & Chiaradia 1990)

suportam a hipótese que essas aves vêm da Patagônia Argentina. Entretanto,

pela proximidade dos reprodutores ao Norte (SC) durante o período de inverno

e a plumagem de reprodução no outono austral (Belton 1944) sugere que

ocorre uma mistura nos estoques nas praias do Rio Grande do Sul (Bugoni &

Vooren 2005).

O comportamento reprodutivo de Thalasseus sandvicensis na colônia da

ilha Itatiaia (ES) começou em meados de maio e foram mais intensos nas

primeiras horas do dia (Efe 2004), corroborando o observado para S.

hirundinacea na Ilha dos Cardos e para os Sternidae de um modo em geral

(Nelson 1980).

O padrão e dispersão de ninhos em aves coloniais tem sido vistos como

uma função adaptativa para reduzir perdas pela predação (Houde 1983). A

população de S. hirundinacea que nidificou em Punta Loma, (Argentina) seguiu

o padrão de estabelecimento de ninhos similar ao de outras espécies de Sterna

em zonas temperadas (Langham 1983), onde os pares inicialmente se dispõem

ao acaso, formando depois uma densa colônia (Buckley & Buckley 1980;

Burger 1981, Scolaro et al. 1996).

Na ilha dos Cardos foi observada essa tendência de ocupação nos vários

tipos de substratos, ocorrendo com freqüência, disputas entre as espécies

pelas áreas mais altas, fora do alcance da maré. De outra maneira, indivíduos

de Sterna hirundo em Long Island, em locais de grama evitaram colocar seus

ninhos em locais de altas densidades, enquanto que na areia foram distribuídos

aleatoriamente (Houde 1983).

Severinghaus (1982) em Nova Iorque registrou que os ninhos de Sterna

hirundo apareceram em ordem subseqüente e ao redor dos primeiros, sendo o

terço da parte sul da ilha favorecido primeiro (mais arbustos produzindo mais

proteção, além da maior elevação) que o terço da parte norte. Em

Massachusetts não foi encontrado diferença significativa na localização do

ninho ou elevação acima do nível máximo de maré entre aves de classes

etárias de 5 a 18 anos, entretanto, as de 2-3 anos nidificaram em menor

elevação e as de 2-4 nidificaram mais distante do centro (Nisbet et al. 1984).

Na ilha dos Cardos não foi registrado diferença significativa entre o volume dos

ovos encontrados na borda ou centro da colônia na temporada de 2006,

indicando possivelmente uma estratégia diferenciada em relação à

disponibilidade de habitat, prevenção contra predadores e acesso ao local do

ninho.

Durante os censos realizados nos EUA, Houde (1983) registrou que a

densidade dos ninhos de S. hirundo foi maior em habitats abertos e vegetados

espaçadamente, enquanto, Spendelow (1982) nas ilhas Falkner, observou essa

mesma tendência de ocupação quando competiam com S. dougalli, que

preferiam nidificar em locais sombreados.

S. hirundinacea e Thalasseus sandvicensis ocupam pequenas áreas com

altas concentrações de ninho, visto que, na Ilha dos Cardos a distância média

entre os ninhos foi de 0,7m e 0,5m, respectivamente, em uma área de

aproximadamente 0,5ha, enquanto que na ilha Itaçuce, litoral de São Paulo,

com sua área de 0,6ha e cerca de 400 ninhos, correspondendo a quatro

ninhos/m

(Campos et al. 2004). O espaçamento entre os ninhos de S. hirundo

na Costa de Nova Jersey (USA) em regiões de pântano foi menor (entre 150 a

212cm) que nas áreas de praia (269 a 271cm) (Erwin & Smith 1985).

Indivíduos que antecipam a ocupação do sítio e a postura devem ter

maior idade, melhor opção na seleção do local do ninho, investir em número e

ovos maiores e aumentar as chances de sucesso de incubação (Hays 1978,

Nisbet 1981a, Severinghaus 1982, Spendelow 1982, (Buckley & Buckley 1982,

Nisbet et al. 1984).

As datas de postura de Sterna hirundo tornaram-se progressivamente

antecipadas com o aumento da idade, evidente a partir de oito anos (Nisbet et.

al. 1984), com maior número médio de ovos por postura que nas aves mais

novas (Spendelow 1982). A postura de ovos de S. hirundinacea na costa da

Argentina, começou em dezembro e mostrou dois picos, meados de dezembro

e início de janeiro, com os ninhos tardios no final de janeiro (Scolaro et al.

1996), enquanto que no Espírito Santo e em Santa Catarina iniciou em maio

com o maior número em junho (Efe et al. 2000, Branco 2003b), corroborando o

registrado nesse estudo na Ilha dos Cardos.

Os machos e as fêmeas (Sternidae) alternam-se na incubação dos ovos

(Scolaro et al. 1996) corroborando o observado no presente estudo, e nas

populações que nidificam na América do Norte (Severinghaus 1982, Nisbet et.

al. 1984, Erwin & Smith 1985, Hébert 1985, Erwin & Smith 1985, Jackson &

Jackson 1985).

De acordo com esses mesmos autores e o presente estudo, foi verificado

que S. hirundinacea investiu em posturas de um à três ovos e Thalasseus

sandvicensis apenas um, enquanto que, Sterna dougalli deposita em média

2,27±0,18 (Hébert 1985) e Sterna hirundo chega a colocar até seis, com média

de 2,6±0,3 ovos por ninho (Buckley & Buckley 1982).

Na Argentina, as porcentagens de ninho com um ovo de S. hirundinacea

foi de 43,8 com dois de 47,4 e três de 8,8% (Scolaro et al. 1996), em Santa

Catarina, de 53,1 com um, 43,5 com dois, 2,9 com três e 0,5% com quatro

(Soares & Schiefler 1995) corroborando o encontrado no presente estudo.

O número médio de ovos (1,65) nas posturas de S. hirundinacea em

Punta León (Argentina) (Scolaro et al. 1996) foram maiores que os registrados

por Branco (2003b) no litoral de Santa Catarina, nas ilhas de Moleques do Sul

(1,44±0,54), Ilha dos Cardos (1,31±0,13), Itacolomis (1,36±0,51) e Ilha Deserta

(1,22±0,51). No presente estudo, o número médio de ovos por ninho variou

entre 1,19 a 1,45, indicando que a oscilação do número de casais, competição

por espaço e alimento, juntamente com condições climáticas desfavoráveis e a

atuação de predadores, podem alterar o comportamento e investimento entre

anos e locais.

O intervalo médio de incubação dos ovos de S. hirundinacea na Argentina

foi de 21,5 dias (Scolaro et al. 1996), em Santa Catarina, de 21 a 24 (Branco,

2003b), corroborando o registrado na Ilha dos Cardos, enquanto que

Thalasseus sandvicensis nas colônias do Espírito Santo, levou em média 23

dias (19 - 26) (Efe, 2004). Muitos efeitos podem alterar o tempo de incubação,

como a variação da temperatura e a atuação direta e indireta de predadores,

como o encontrado por Nisbet & Cohen (1975) para Sterna dougalli (21-22

dias) em uma colônia sem predação e 30,7±0,6 e 27,6±0,5 dias em colônias

sobre atuação de corujas (Nisbet & Welton 1984, Hébert 1985).

O sucesso de eclosão de S. hirundinacea na Ilha dos Cardos (Branco

2003b) foi inferior ao registrado por Efe (2004) no litoral do Espírito Santo (65,4

a 66,1%), enquanto que as maiores taxas observadas na Argentina, foram de

73,4% em Punta Loma (Scolaro et al. 1996) e 45,3% para Thalasseus

sandvicensis, na colônia de Punta Leon (Yorio et al. 1994).

Por efeito dessas corujas, o sucesso de eclosão em Manitoba foi de 26,19

a 33,30%, e de 71,6% em Long Island (EUA) com as perdas atribuídas a

infertilização ou interrupção no desenvolvimento natural, deserção do ninho,

atividade dos coelhos, tempestades (Spendelow 1982) e predação por ratos

(Buckley & Buckley 1981). Para Sterna forsteri de 16,5% e 5,0, e as maiores

perdas foram atribuídas pela ação das ondas (70,6 e 65,0%, respectivamente)

(Mcnicholl 1982).

A falha na eclosão dos ovos em Punta Loma foi atribuída a predação

(12,6%) e deserção (14%) (Scolaro et al. 1996), enquanto que no litoral

catarinense, a retirada dos ovos por pescadores e turistas (Bege & Pauli, 1988,

Sick, 1977, Soares & Schiefler, 1995), as constantes predações das gaivotas

(Branco, 2003b), gaviões, lagartos e urubus, as perdas por causas naturais e

distúrbios humanos nas colônias, foram os principais agentes na perda de ovos

nas temporadas reprodutivas.

Comparados com a temporada anterior, os ovos de S. hirundinacea na

ilha dos Cardos, apresentaram menor comprimento, maior largura, peso e

volume, ainda assim, o volume médio dos ovos da Ilha Deserta

(27,35±5,23cm

) (Branco 2003b) foi relativamente maior que os do presente

estudo. Essas diferenças podem estar relacionadas a variações climáticas,

além da disponibilidade de alimento nas proximidades das colônias de

reprodução (Branco 2003b).

Para as aves marinhas, padrões de distribuição de alimento são

importantes para determinar características em sua história de vida, quer seja

na formação da colônia ou no fenótipo da reprodução, que determinará o

sucesso reprodutivo e ultimamente o número limite de aves marinhas no sítio

(Hulsman 1988, Safina & Burger 1988). A informação obtida através de estudos

de ecologia alimentar e monitoramento sistemático nessas populações devem

ser consideradas na elaboração de programas de ecologia, permitindo obter

indicações sobre flutuações de estoques e classes de idade de peixes,

perturbações oceanográficas, distribuição e acesso a espécies não estudadas

ou inexploradas, bem como indícios de poluição marinha (Montevecchi 1993,

Pereira 1997).

A carência de dados sobre a dinâmica das populações de presas tem

dificultado o entendimento sobre como o alimento afeta a distribuição de aves

marinhas, migração, comportamento social e reprodutivo (Burger 1983). Safina

& Burger (1988) em Massasuchetts (USA), utilizaram um sonar para investigar

a dinâmica da comunidade de peixes e constataram que as mudanças na

disponibilidade de alimento alteram o comportamento de forrageio.

A alimentação das fêmeas pelos seus pares é geralmente conhecida

como alimentação no processo de corte, por desempenhar um papel no

estabelecimento e manutenção do par, sendo nutricionalmente importante para

a fêmea na hora que estiver formando o ovo (Nisbet 1973).

Nos trinta-réis comum (S. hirundo) bem como na espécie próxima (S.

paradisaea), na Ilha dos Pássaros em Massachusetts (USA), o processo de

corte ocorre em três fases, na primeira, o macho carrega o peixe no entorno da

colônia e chama a atenção de diversas fêmeas, mas não a alimenta até

quando o par estiver solidamente firmado; na segunda, os pares dispendem

muito tempo do dia na área de alimentação, onde o macho freqüentemente

alimenta a fêmea e retornam para a colônia na parte da noite; Na terceira, a

fêmea fica no território do par e é alimentada pelo macho até o ninho estar

completo; uma vez estabelecido o território, a fêmea gasta a maioria do seu

tempo lá, saindo apenas para beber água e se banhar, capturando pouco ou

nenhum alimento para si mesma (Nisbet 1973). Tal comportamento parece ser

uma generalidade entre os representantes deste gênero, uma vez que S.

hirundinacea na Ilha dos Cardos, apresentaram os mesmos padrões.

De acordo com Nisbet (1973), não ocorreram diferenças significativas no

horário de entrega do alimento do processo de corte de S. hirundo, sendo que

as taxas de alimentação foram maiores entre dois dias antes da postura do

primeiro ovo e um dia após esta data, caindo drasticamente após o macho

começar a desempenhar seu papel na troca de turnos para a incubação dos

ovos. Na Ilha dos Cardos, o período de maior entrega de peixes foi das 9:00 às

11:00h, não sendo possível determinar qual a freqüência e data de entregas de

um casal isoladamente.

A nidificação em altas densidades tem sido freqüentemente citadas como

uma das principais vantagens adaptativas da colônia na redução dos riscos da

predação, entretanto acarreta alguns problemas relacionados a competição por

espaço e alimento intra e inter-específicos (Quintana & Yorio, 1997). As

espécies do gênero Sterna são generalistas e usam outros métodos de captura

de presa, que inclui invertebrados nadando na superfície, insetos no ar e

realizando cleptoparasitismo intra-específico (Nisbet 1983).

Com o intuito de minimizar a competição, casais de Sterna hirundo em

Massasuchetts constituem territórios alimentares, que são utilizados mais

consistentemente no início da temporada, quando as aves estão em período de

corte, incubando e alimentando pequenos filhotes (Nisbet 1983). Na Itália, S.

albifrons e S. hirundo utilizaram a parte rasa do rio como área de forrageio,

com o domínio da porção mais próxima a costa (2,3±1,5m) e a captura de

peixes menores (3,1±1,4cm) e (20,7±20,4m e 0,7±3,1cm), respectivamente

(Fasola & Bogliani 1984).

Thalasseus sandvicensis e S. hirundinacea utilizam a mesma área de

forrageio, aproximadamente 15 km da Ilha dos Cardos, sendo observados

agrupamentos de adultos pescando sobre o mesmo cardume, entretanto a

composição da dieta foi composta principalmente por presas maiores e

pertencentes aos Clupeidae e menores da família Engraulidae,

respectivamente. Nas áreas de nidificação, os trinta-réis parecem se comportar

da mesma forma que o encontrado em Santa Catarina, já que nas colônias da

costa da Argentina, foi registrado com auxílio de telemetria e isótopos estáveis

a mesma distância de atuação de ambas espécies com diferenças nas

principais presas transportadas e consumidas (RAO 2008).

Os registros realizados em colônias reprodutivas e locais de invernada

sugerem diferenças no comportamento e diversidade de presas capturadas,

sendo que, as áreas de repouso geralmente apresentam condições pobres

relacionadas a sítios de nidificação (Buckley & Buckley 1974). Isto pode estar

relacionado a fatores como o alto custo de energia para realizar a migração e a

muda, dificuldade em obter alimento adequado, doenças e parasitas (Blokpoel

et al. 1982).

Em locais de invernada, como em Trinidade, os pescadores

frequentemente observaram agrupamentos de Sternidae seguindo suas

embarcações capturando pequenos peixes descartados no mar e na costa; na

Guiana foram registrados agregações ao redor de pequenos barcos pesqueiros

em três bocas de rios, alimentando-se juntamente com gaivotas (Larus atricilla)

sobre peixes e crustáceos menores que 15-20cm de comprimento; no

Suriname quando o ferry-boat local atravessa o rio, os propulsores

ressuspenderam o fundo, trazendo lodo com pequenos peixes e crustáceos,

que foram utilizados como itens (Blokpoel et al 1982).

Esse mesmo comportamento foi observado na costa do Rio Grande do

Sul, onde as Sternas (S. hirundo, S. hirundinacea, Thalasseus sandvicensis, T.

maximus) foram observadas em períodos não reprodutivos alimentando-se

próximo da Lagoa dos Patos e consumindo o descarte das pescarias (Bugoni &

Vooren 2005, Bugoni et al. 2005). Entretanto, Branco (2001), Branco et al.

(2004) e Krull (2004) descreveram que Sterna hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis que nidificaram no litoral de Santa Catarina e Paraná utilizaram,

principalmente, a fauna acompanhante do camarão sete-barbas como principal

fonte alimentar no período reprodutivo.

Incertezas na taxa com que as presas são providas em relação a sua

disponibilidade no meio, e o fato de que os pais têm que ajustar o tamanho das

mesmas baseado na idade dos filhotes ou nutrientes requeridos, sugerem que

o estudo da alimentação para os jovens, não seja totalmente eficiente

(Hulsman 1988). As observações realizadas no Ilhéu da Vila, Açores, Portugal,

com S. hirundo e S. dougalli, evidenciaram diferenças, na quantidade de

presas ingeridas pelas crias e o comprimento médio das mesmas, aumentou

significativamente (Pereira 1997), corroborando o encontrado nas dietas de

Thalasseus sandvicensis e S. maxima no litoral da Argentina (RAO 2008). No

presente estudo, foi constatado um aumento na quantidade de presas

entregues pelos progenitores, entretanto, não foi registrado o tamanho das

presas em relação à idade dos filhotes.

Das observações efetuadas na colônia dos Açores, um total de 2245

peixes foram carreados às crias, dos quais 1314 para os filhotes de S. hirundo

e 931 para os de S. dougallii (Pereira 1997). Na Ilha dos Cardos, foi registrado

um número superior de presas disponibilizadas aos filhotes, pertencentes a três

famílias (Engraulidae, Clupeidae e Trichiuridae), com o predomínio dos

Engraulidae, enquanto que, foram identificadas 13 tipos de presas para S.

hirundo, e de 10 espécies para S. dougallii (Pereira 1997) com o predomínio de

duas e uma, respectivamente.

As amostras de peixes capturadas perto de uma colônia na Itália foram

compostas basicamente por peixe (Fasola & Bogliani 1984). Quase todos os

peixes usados na corte de Sterna hirundo em Massasuchetts foram capturados

sobre cardumes em mar aberto, entretanto, aumentaram o leque de opções

nas outras etapas da reprodução, com a formação dos territórios alimentares,

capturas em praias arenosas, costões e em pântanos (Nisbet 1983).

Como nos trinta-réis descritos acima, S. hirundinacea e Thalasseus

sandvicensis da Ilha dos Cardos, utilizaram como alimento peixes e em maior

intensidade no período da manhã, mas não foi constatada uma alteração das

espécies de presa ao longo das fases da reprodução, do período do dia e fase

do desenvolvimento dos jovens.

Durante o simpósio realizado na Argentina (RAO 2008), os pesquisadores

do Cone-Sul, descreveram que as espécies consomem essencialmente peixes

(de valor comercial), sendo as mesmas presas ou ecologicamente similares, ao

longo das temporadas reprodutivas. Nas colônias as presas com maior valor

energético tem probabilidade elevada de serem disputadas e roubadas por

espécies que nidificam em conjunto, como trinta-réis e gaivotas, diminuído as

chances de sucesso reprodutivo (RAO 2008).

Em locais de invernada a dieta é mais variada com a complementação de

invertebrados, visto que em uma colônia de Punta Rasa, Buenos Aires, quando

analisados pellets de Sterna hirundo, Thalasseus maximus e T. sandvicensis

foi encontrado a participação de peixes, insetos e crustáceos, em ordem de

importância relativa, respectivamente (Favero et al. 2000, Mauco et al. 2001). O

descarte de pescarias é uma importante fonte de alimento tanto em áreas

próximas a colônias reprodutivas como o encontrado em Santa Catarina

(Branco et al. 2006) e em áreas de invernada na Costa da Argentina.

As estratégias reprodutivas das duas espécies que nidificam em simpatria

no litoral sul-americano, também apresentam diferenças na ecologia

reprodutiva quanto ao cuidado com a prole e o crescimento dos filhotes (Efe et

al. 2000, Branco 2003b). Os jovens de S. hirundinacea na ilha dos Cardos, no

presente estudo, e nas demais ilhas de Santa Catarina, após os dois primeiros

dias de vida abandonam o ninho e buscam abrigo em baixo da vegetação

circunvizinha (Branco 2003b), semelhante ao descrito por Nisbet (1973) para S.

hirundo. Entretanto, os de Thalasseus sandvicensis, após a primeira semana

de vida se agrupam em creches na região periférica dos ninhais, onde são

protegidos por adultos (Efe et al. 2000, Branco 2003b).

No litoral do Espírito Santo os primeiros filhotes de Thalasseus

sandvicensis começaram a eclodir no início de julho (Efe 2004) e os de S.

hirundinacea na Ilha dos Cardos entre 20 a 25 de maio de 2002, com

incremento gradual a partir de junho chegando ao pico de abundância em

setembro (Branco 2003b). Na temporada seguinte (2003), os filhotes foram

registrados a partir de julho, com as maiores abundâncias em agosto. Nos anos

de 2005 e 2006 a presença de filhotes foi antecipada para junho, que podem

ter sido favorecidos por uma melhor adequação ao clima e crescimento

favorável devido a disponibilidade de alimento e pouco assédio de predadores.

O intervalo entre a eclosão do primeiro para o segundo filhote foi de 53,8

horas na Argentina (Scolaro et al. 1996), enquanto que na Ilha dos Cardos o

tempo que decorreu esteve entre 48 e 60h. Essas diferenças provavelmente

podem estar relacionadas à postura dos ovos durante os meses de inverno

(SC) e de primavera (Argentina), além da disponibilidade de alimento, tamanho

das colônias e pressão de predadores (Branco 2003b).

De acordo com Branco (2003b), os Jovens I de S. hirundinacea das Ilhas

Itacolomis e Cardos não apresentaram diferença significativa entre a massa

média, ficando em torno de 30g, enquanto os jovens II dos Cardos foram

significativamente mais pesados, mas a partir dos III a juvenis, as diferenças

foram atribuídas aos maiores massa dos exemplares de Itacolomis. De acordo

com o presente estudo, o peso dos juvenis da Ilha dos Cardos, seguiu a

mesma tendência até os jovens III dos outros anos, entretanto foram maiores

na idade IV e juvenis.

A relação entre a massa corporal e o comprimento do cúlmen de S.

hirundinacea de Itacolomis e Cardos, indica que a espécie apresenta

crescimento do tipo alométrico negativo (Wt= 27,5450 Lt

1,8490

); r

= 0,8583, com

os maiores incrementos em massa ocorrendo nas classes iniciais de

comprimento (Branco 2003b). Para a população da Argentina a curva de

crescimento do filhote se ajustou próximo a equação logística (r

=0,98) onde o

incremento na massa corporal foi definido por: W = 181,02 / (1–8,39 e

–0,24t

onde t representa os dias de vida (Scolaro et al. 1996).

As curvas de crescimento para S. hirundo e S. dougallii são compostas

por uma fase exponencial (inicial e curta), seguida de uma de crescimento

linear e logarítmico, que tende ao valor assintótico aos 19 dias para a primeira

espécie e de 24 dias para a segunda (Pereira 1997). A mesma tendência de

crescimento foi evidenciada com a curva de ganho diário em massa dos

filhotes de S. hirundinacea na Ilha dos Cardos, com a estabilização mais tardia,

em torno do 25° dia de vida.

A baixa taxa de crescimento do tarso comparado a outras estruturas

corpóreas pode estar relacionado com a mobilidade restrita dos filhotes em

relação a áreas de nidificação. Os filhotes de S. hirundinacea, S. bergii e

Thalasseus sandvicensis são sedentários nas fases iniciais de

desenvolvimento, e a nidificação perto de penhascos abruptos, parecem

favorecer esta pequena mobilidade (Scolaro et al. 1996, Langham 1983).

Entretanto, nas colônias do Espírito Santo (Efe et al. 2000) e na ilha dos

Cardos, os parâmetros biométricos obtidos nos filhotes não chegam a atingir a

dimensão adulta antes do período pré-vôo, porém o tarso cresce em ritmo

acelerado até a terceira semana, apresentando valor próximo a média da

medida nas aves adultas. Além de terem sido registradas diferenças

significativas nas estruturas corpóreas de filhotes de S. hirundinacea que foram

capturados ao acaso e mantidos nos cercados, entretanto, não foram

encontradas explicações plausíveis para tal ocorrido, já que oscilaram ao longo

dos anos e idades. Klaassen (1994) afirma que o desenvolvimento do tarso,

nas espécies de trinta-réis, é rápido e atinge cerca de 90% de seu comprimento

final por volta da metade do período que separa o nascimento e o

recrutamento, indicando avançada capacidade locomotora em todas as

espécies investigadas.

Como espécie semiprecoce e migratória, os filhotes de Thalasseus

sandvicensis apresentam um rápido desenvolvimento; esse crescimento inicial

acelerado pode ser vantajoso para que o filhote possa adquirir plumagem

suficiente para realizar o primeiro vôo, que ocorrem a partir da quinta semana,

tornando mais eficiente a proteção contra predadores e a aprendizagem na

obtenção de alimento, aumentando sua capacidade de sobrevivência (Efe et al.

2004).

A probabilidade de sobrevivência (Gross & Clarck 1975) e a curva de

crescimento (Ricklefs 1967) dos filhotes indicam que há um período crítico,

durante os nove primeiros dias após a eclosão. Acompanhando tal ocorrido, as

principais causas de morte na Argentina, foram, a predação (4,8%) e deserção

parental ou atrasos para retornar ao ninho (11,1%); o risco de morte do filhote

decresce até o período que adquirem nova plumagem, em torno dos 13 a 17

dias (Scolaro et al. 1996). De acordo com o mesmo autor, o risco de morte

aumenta novamente quando os filhotes estão entre 26 a 28 dias de vida, sendo

que as principais causas de morte foram a deserção parental e mudanças na

freqüência de visita aos filhotes (8,3%).

A maioria da mortalidade de filhotes do gênero ocorre na primeira semana

após a eclosão (Nisbet & Cohen 1975) e a idade média da morte dos filhotes

de Sterna dougalli é de 3,3 a 4,0 dias (Nisbet 1978, Spendelow 1982). Sterna

hirundo que nidificaram na área principal de Massachussets estavam

alimentando três filhotes, e foi estimado a produtividade de 2,5 filhotes por par,

maiores valores encontrados para a espécie (Nisbet et al. 1984). Na ilha dos

Cardos, foi registrado que apenas um filhote era mantido pelo par reprodutivo

em ambas as espécies.

A maior causa na falha da reprodução observada na colônia de St.

Ambroise para Sterna dougalli foram os efeitos diretos e indiretos da predação

da coruja (Bubo virginianus) (Hébert 1985). Enquanto que para S. forsteri o

sucesso de reprodução foi de 6,9 e 0%, com as maiores perdas de filhotes pela

ação das ondas, 63,4 e 70,0%, respectivamente (Mcnicholl 1982). As

inundações causadas por marés e tempestades e a predação das gaivotas

(Larus argentatus e L. atricilla) foram os responsáveis pelo desaparecimento de

ovos e filhotes de Sterna hirundo (Erwin & Smith 1985).

Na costa da Argentina ficou em torno de 35,1% e a mortalidade de filhotes

durante o período foi de 52,2% (Scolaro et al. 1996). S. hirundinacea,

Thalasseus sandvicensis e S. maxima no litoral do Espírito Santo, Rio de

Janeiro, São Paulo e Paraná, apresentaram baixo sucesso reprodutivo, pela

nidificação da gaivota L. dominicanus na mesma área e período, a atividade de

pescadores pernoitando na Ilha e a morte de filhotes que quando incomodados

se lançam ao mar (Sick & Leão 1965; Efe et al. 2000, Krul 2004; Campos et al.

2004; Alves et al. 2004). Nas Ilhas de Santa Catarina, apesar da pressão das

gaivotas e dos gaviões caracará (Caracara plancus) e carrapateiro (Mivalgo

chimachima), foi registrado um considerável sucesso reprodutivo, entre 34,1%

e 24,5% (Branco 2003b).

No presente estudo, o sucesso reprodutivo foi maior, provavelmente pela

pequena interferência da gaivota (Larus dominicanus) no período de postura e

incubação dos ovos, aliado a poucos eventos de marés altas e variações

amenas na temperatura com a disponibilidade de alimento.

Os parâmetros de tarso, asa e cúlmem mensurados em adultos de

Thalasseus sandvicensis no Espírito Santo foram significativamente diferentes

entre as aves de três áreas, podendo portanto, aceitar-se a hipótese de que

elas pertençam à populações diferentes (Efe et al. 2004). Apesar de terem sido

registradas diferenças significativas na biometria dos adultos de Sterna

hirundinacea na ilha dos Cardos, é precoce afirmar diferenças na população

sem outras análises, como a genética, por exemplo.

Os diversos efeitos da intrusão humana em colônias de aves marinhas a

muito tempo tem sido reconhecida. Austin (1929) aferiu ao distúrbio humano

como o principal fator na produtividade de Sterna hirundo. Em muitas colônias

a predação raramente ocorre na ausência de distúrbio (Kury & Gochfeld 1975).

A predação de L. ridibundus sobre os filhotes de S. sandvicensis no momento

da dispersão da colônia é aumentado significativamente quando o distúrbio

humano acelera esse processo (Gochfeld 1981). Em adição a predação de

ninhos sem defesa, o distúrbio pode forçar os filhotes a abandonarem seu

ninho e serem agredidos por seus vizinhos (Burger 1979) e em alguns casos

são incapazes de retornar ao seu ninho e seus pais (Gochfeld 1981).

Durante a aproximação do pesquisador, tantos os indivíduos que foram

encontrados na etapa de assentamento como os de ninhos periféricos em uma

colônia mista no litoral argentino, começam a reagir com grande intensidade

entre 25 e 20m dos ninhos (Yorio & Quintana 1996). Segundo os mesmos, o

abandono era imediato e regressavam a seus ninhos depois de um minuto

aproximadamente, onde em uma ocasião 20 ninhos foram totalmente

abandonados, resultando na predação dos ovos pelas gaivotas. Os dados

registrados, na colônia da Ilha dos Cardos, apresentaram diferenças no

comportamento das aves conforme a aproximação dos humanos nas distintas

fases do período reprodutivo, tendo uma resposta negativa a uma maior

distância (cerca de 40m), não sofrendo ataques de predadores, e sim atuando

no tempo de retorno dos adultos ao ninho e na deslocação dos filhotes para

áreas territoriais de outros adultos.

Em geral as aves marinhas estudadas começaram a responder a uma

maior distância ou com uma maior intensidade durante a etapa de

assentamento, sugerindo que este é o período mais sensível do ciclo aos

distúrbios humanos (Yorio & Quintana 1996), fato corroborado na ilha dos

Cardos. Por outro lado, deveria ter-se em conta que os impactos causados por

um ou dois pesquisadores que se aproximam com cuidado e em silêncio se

intensificariam com um número maior de visitantes na colônia (Yorio &

Quintana 1996).

De acordo com Nisbet (1981) após o manuseio, a deserção do ninho foi o

efeito mais adverso, principalmente em S. dougalli manuseadas nos primeiros

15 dias de incubação. Apesar desse mesmo autor sugerir que nenhuma ave

deva ser manuseada do 17 ao 22 dia (Nisbet 1978), na colônia da Ilha dos

Cardos, durante o período de postura, incubação e cuidado parental dos

filhotes de S. hirundinacea e Thalasseus sandvicensis não foram observadas

deserções.

Gochfeld (1981) define que diferenças taxonômicas, idade, clima, tempo e

a intensidade de manuseio causam diferentes respostas nos filhotes. Filhotes

de Sterna hirundinacea quando perturbados se movem para os locais

sombreados ou cobertos, mesmo durante os primeiros dois dias de vida; mais

tarde, durante a segunda semana de vida, são vistos em pé perto dos pais ou

100

sentados perto dos locais sombreados; os mais velhos permanecem dentro ou

perto da vegetação, correndo para se cobrir ao primeiro sinal de um intruso,

mas permanece na borda da vegetação quando não for ameaçado. Thalasseus

sandvicensis uma vez que o distúrbio era iniciado, corriam grandes distâncias,

muitas vezes influenciados pelas vocalizações e chamados dos pais, se

afastando definitivamente do local do ninho. Esses comportamentos foram

semelhantes ao registrado por Gochfeld (1981) em uma colônia de Long Island

(USA) para Sterna hiruno e Rynchops niger, respectivamente.

Duas espécies de trinta-réis (S. máxima e S. hirundinacea) são

consideradas como ameaçadas de extinção no estado de São Paulo, conforme

o Decreto Estadual de número 42.838/98 (Campos et al. 2004). De acordo com

os mesmos autores, a coleta de ovos, fogo intencional, presença de

pescadores e turistas danificando os sítios reprodutivos nas ilhas, além do

intenso uso das praias de varias formas, são fatores que aumentam a

suscetibilidade destas colônias insulares, o que poderá levá-las a um declínio

populacional, outro fator agravante é a poluição do mar que afeta as áreas de

alimentação destas aves.

A ilha Deserta (SC), não sofre grandes influências antrópicas diretas por

fazer parte da Reserva Biológica Marinha do Arvoredo, Unidade de

Conservação Federal criada em 1990, entretanto, nas temporadas de 2000 e

2002 as populações de Sterna hirundinacea e Thalasseus sandvicensis

abandonaram a ilha pela forte ação predatória da gaivota L. dominicanus

(Branco 2003a). De acordo com o mesmo autor, a reduzida pressão antrópica

nas Ilhas Itacolomis e Ilhas dos Cardos e a baixa ação dos predadores

naturais, como L. dominicanus sobre a colônia, durante o período de postura

dos ovos e desenvolvimento dos filhotes, aliada a oferta constante de alimento

oriundo da pesca artesanal de camarões (Branco 2001), permitiu a ocupação

regular destes sítios e bons desempenhos reprodutivos, tornando-os locais

importantes para a conservação da espécie.

Com o acompanhamento diário da colônia de S. hirundinacea na Ilha dos

Cardos, foi possível estimar o número de vezes e a duração das cópulas; a

perda diária de peso dos ovos, e o tempo necessário desde a postura até a

eclosão dos filhotes; o incremento diário do bico, tarso e peso dos mesmos; a

101

taxa de crescimento e mortalidade dos jovens; os dados de alimentação dos

pares reprodutivos no período de corte, na postura dos ovos e das presas

entregues aos filhotes; bem como um dos primeiros registros de distúrbios

humanos em uma colônia.

Os estudos realizados na Ilha dos Cardos, podem servir de modelo para

uma eventual criação de área de visitação do público em colônias de

nidificação ativas, com a implementação do turismo ecológico e programas de

educação ambiental, nas Ilhas do litoral catarinense, entretanto é necessário

manter uma distância mínima de 40m das aves em qualquer fase do período

reprodutivo.

As condições físicas, pouca ação de predadores, alta visibilidade,

proteção de vegetação ou rochas, baixa probabilidade de inundação, curta

distância da área de forrageio, baixa exposição aos ventos dominantes, bem

como a colonização em conjunto com Thalasseus sandvicensis, apesar das

relações sociais como competição por espaço e alimento (Buckley & Buckley

1980; Burger 1981, Thompson & Slack 1982) possibilitaram a reprodução

ininterrupta de Sterna hirundinacea na Ilha dos Cardos desde 2001, juntamente

com os estudos prévios realizados por Branco (2003a) e Branco (2003b),

tornaram o litoral catarinense uma importante referência para a Conservação

da espécie no litoral brasileiro.

102

6. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Muitos trabalhos ainda têm que ser realizados na área de distribuição e

concentração de trinta réis ao longo da costa brasileira e argentina, com o

acompanhamento diário para aferir dados ecológicos, principalmente nos sítios

de nidificação onde se tem pouca ou nenhuma informação.

O monitoramento das colônias e coleta de dados biométricos deve ser

mantido e intensificado os esforços de anilhamento e análises genéticas para

determinar se existem diferenças nas populações existentes ao longo de sua

distribuição.

Os estudos de alimentação devem ser ampliados para a costa dos

estados de Paraná, São Paulo, Rio de Janeiro e Espírito Santo e iniciados o

uso de telemetria e análises de isótopos estáveis para melhor compreender

todas as variáveis que interferem a distribuição e ecologia dessas espécies.

A formação de Unidades de Conservação, previamente analisadas e

implementadas de acordo com sua necessidade e graus de rigidez, deve ser

parte de um plano diretor dos órgãos ambientais e federais para salvaguardar

essas espécies, a fim de melhor compreender seus desígnios ecológicos e

função no ecossistema.

103

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Alves, V. S.; Soares, A. B. A.; Couto, G. S. 2004. Aves marinhas e aquáticas

das ilhas do litoral do Estado do Rio de Janeiro. p. 83-100 in: Aves marinhas

insulares brasileiras: bioecologia e conservação (Organizado por Joaquim

Olinto Branco). Editora da UNIVALI, Itajaí, SC.

Austin, O. L. Jr. 1929. Contributions to the knowledge of the Cape Cod

Sternidae. Bulletin of Northeastern Bird-Banding Association. 5: 123-140.

Baird, P.H. 1990. Influence of abiotic factors and prey distribution on diet and

reproductive success of three seabird species in Alaska. Ornis Scandinavia,

Scandinavia, 21: 224-235.

Bege, L. A. R. & Pauli, B. T. 1988. As aves nas Ilhas Moleques do Sul –

Santa Catarina: Aspectos da ecologia, etologia e anilhamento de aves

marinhas. Florianópolis, FATMA, 64p.

Belton, W. 1994. Aves do Rio Grande do Sul, distribuição e biologia.

Unisinos, São Leopoldo.

Blokpoel, H., Morris, R. D. & Trull, P. 1982. Winter observations of common

terns in Trinidad, Guyana and Suriname. Colonial Waterbirds, 5: 144-147.

Branco, J. O.; Fracasso, H. A. A.; Verani, J. R. 2006. Interações entre aves

marinhas e a pesca de camarões na Armação do Itapocoroy, Penha, SC p.

171-182 in Bases ecológicas para um desenvolvimento sustentável: estudos de

caso em Penha, SC. Organizado por Branco, J. O. & Marenzi, A. W. C. Editora

da UNIVALI, Itajaí, SC. 291 p.

Branco, J. O. 2001. Descartes da pesca do camarão sete-barbas como fonte de

alimento para aves marinhas. Revista brasileira de Zoologia, Curitiba, 18 (1):

293-300.

Branco, J. O. 2003a. Reprodução das aves marinhas nas ilhas costeiras de

Santa Catarina, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 20 (4): 619-

623.

104

Branco, J. O. 2003b. Reprodução de Sterna hirundinacea Lesson e Thalasseus

sandvicensis Lathan (Aves, Laridae), no litoral de Santa Catarina, Brasil.

Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 20 (4): 655-659.

Branco, J. O., Fracasso, H. A. A. F. & Verani, J. R. 2004. Interações entre

aves marinhas e a pesca de camarões na Armação do Itapocoroy, Penha,

SC. p. 171-182 in: Aves marinhas insulares brasileiras: bioecologia e

conservação (Organizado por Joaquim Olinto Branco). Editora da UNIVALI,

Itajaí, SC.

Branco, J. O. 2004. Aves marinhas das Ilhas de Santa Catarina, p.15-36. In:

J.O. Branco (Ed.). Aves marinhas e insulares brasileiras: bioecologia e

conservação. Editora da UNIVALI, Itajaí, SC.

Buckley, F. G. & P. A. Buckley. 1974. Comparative feeding ecology of wintering

adult and juvenile Royal Terns (Aves, Laridae, Sternidae). Ecology, 55: 1053-

1063.

Buckley, F. G. & Buckley, A. P. 1980. Habitat selection and marine birds, 4:

69-112. In: J. Burger, B. Olla and Winn, H. E. (Ed.). Behaviour of marine

animals, New York.

Buckley, P. A. & Buckley, F. G. 1981. The endangered status of North American

Roseate terns. Colonial Waterbirds, 4: 166-173.

Buckley, F. G. & Buckley, P. A. 1982. Microenvironmental determinants of

survival in salt marsh-nesting common terns. Colonial Waterbirds, 5: 39-48.

Bugoni, L. & Vooren, C. M. 2005. Distribution and Abundance of Six Tern

Species in Southern Brazil. Waterbirds, 28 (1): 110-119.

Bugoni, L., Cormons, T. D., Boyne, A. W. & Hays, H. 2005. Feeding Grounds,

Daily Foraging Activities, and Movements of Common Terns in Southern Brazil,

Determined by Radio-telemetry. Waterbirds, 28 (4): 468-477.

Burger, J. & Gochfeld, M. 1983. Behavioral responses to human intruders of

herring gulls (Larus argentatus) and great black-backed gulls (Larus marinus)

with varying exposure to human disturbance. Behavioral Processes, 8: 327-

344.

105

Burger, J. & Gochfeld, M. 1996. Family Sternidae (Terns). Pages 652-653 in

Handbook of the birds of the world, Vol. 3. Hoatzin to Auks (J. del Hoyo, A.

Elliott and J. Sargatal, Eds.). Lynx Ediciones, Barcelona.

Burger, J. 1979. Competition and predation: herring gull versus Laughing gulls.

Condor, 81: 269-277.

Burger, J. 1981. A model for the evolution of mixed-species colonies of

Ciconiiformes. Quaternary Review of Biology, Chicago, 56: 143-167.

Burger, J. 1983. Jamaica Bay studies: I. Environmental determinants of

abundance and distribution of common terns (Sterna hirundo) and black

skimmers (Rynchops niger) at an East Coast estuary. Colonial Waterbirds, 5:

148-160.

Campos, F. P.; Paludo, D.; Faria, P. J.; Martuscelli, P. 2004. Aves insulares

marinhas, residentes e migratórias, do litoral do Estado de São Paulo. p.

57-82 in Aves marinhas insulares brasileiras: bioecologia e conservação

(Organizado por Joaquim Olinto Branco). Editora da UNIVALI, Itajaí, SC.

CEMAVE-IBAMA, 1994. Manual de anilhamento de aves silvestres. Instituto

Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis, 2ª Ed,

148p.

Duffy, D. C., Ryan, P. G., Wilson, R. P. & Wilson, M. P. 1988. Spring seabird

distribution in the Srait of Magellan. Cormorant, 16: 98-102.

Efe, M. A., Nascimento, J. L. X., Nascimento, I. L. S. & Musso, C. 2000.

Distribuição e ecologia reprodutiva de Sterna sandivicensis eurygnatha no

Brasil. Melopsittacus, Belo Horizonte, 3 (3): 110-121.

Efe, M. A, Nascimento, J. L. X., Nascimento, I. L. S., Musso, C. & Glock, L.

2004. Variações Morfológicas e Padrões de Crescimento de Filhotes de Sterna

sandvicensis eurygnatha no Brasil. Biociências, Porto Alegre, 12 (1): 11-19.

Efe, M. A. 2004. Aves marinhas das ilhas do Espírito Santo. p. 101-118 in

Aves marinhas insulares brasileiras: bioecologia e conservação (Organizado

por Joaquim Olinto Branco). Editora da UNIVALI, Itajaí, SC.

106

Efe, M. A., Musso, C. & Glock, L. 2005 Sucesso Reprodutivo de Thalasseus

sandvicensis eurygnathus no Brasil. Biociências, Porto Alegre, 13 (1): 63-68.

Erwin, R. M. & Smith, D. C. 1985. Habitat comparisons and productivity in

nesting common terns on the mid-atlantic coast. Colonial Waterbirds, 8(2):

155-165.

Falklands, 2004. Disponível em

<http://www.falklands.net/BirdGuideSouthAmericanTern.shtml>. Acessado em

20/05/2004.

Fasola, M. & Bogliani, G. 1984. Habitat selection and distribution of nesting

common and little terns on the Po River (Italy). Colonial Waterbirds, 7: 127-

133.

Favero, M., Silva, M. P. & Mauco, L. 2000. Diet of Royal (Thalasseus maximus)

and Sandwich (T. sandvicensis) terns during the austral winter in the Buenos

Aires Province, Argentine. Ornitologia Neotropical, 11: 259-262.

Figueiredo, J. L. & Menezes N. A. 2000. Manual de peixes marinhos do

Sudeste do Brasil. II. Teleostei (5). São Paulo: Mus. Zool. Univ. SP, II6p.

Figueiredo, J. L. & Menezes, N. A. 1978. Manual de peixes marinhos do

Sudeste do Brasil. II. Teleostei (1). São Paulo: Mus. Zool. Univ. SP, II0p.

Gochfeld, M. 1981. Differences in behavioral responses of Young common terns

and Black skimmers to intrusion and handling. Colonial Waterbirds, 4: 47:53.

Gross, A. F. & Clarck, V. A. 1975. Survival distribuitions: reliability

applications in the biomedical sciences. New York.

Harrison, P. 1983. Seabirds an identification guide. London: Christopher

Helm, 448 p.

Hays, H. 1978. Timing and breeding success in 3-to 7-year-old Common tern.

Ibis, 120: 127-128.

Hébert, P. N. 1985. Breeding failure and decline of a common tern colony in

Southern Manitoba. Colonial Waterbirds, Charleston, 8 (2): 183-185.

107

Higgins, P.J. & S.J.J.F. Davies. 1996. Handbook of Australian, New Zealand

and Antarctic Birds. Vol. 3. Snipe to Pigeons. Oxford University Press,

Melbourne.

Houde, A. E. 1983. Nest density, habitat choice and predation in a common tern

colony. Colonial Waterbirds, Charleston, 6: 178-184.

Hoyt, D.F. 1979. Practical methods of estimating volume and fresh weight of

bird eggs. Auk, Fayetteville, 82: 507-508.

Hulsman, K. 1988. The structure of seabird communities: An example from

Australian waters. P 59-91. In: Seabirds & other marine vertebrates,

competition, predation, and other interactions, edited by Joana Burger.

Columbia University Press, New York.

Jackson, J.A. & B.J.S. Jackson. 1985. Status, dispersion and population

changes of the least tern in coastal Mississippi. Colonial Waterbirds,

Charleston, 8 (1): 54-62.

Klaassen, M. 1994. Growth and energetics of tern chicks from temperate and

polar environments. Auk, Lawrence, 111: 525-544.

Krul, R. 2004. Aves marinhas costeiras do Paraná. p.37-56 in Aves marinhas

insulares brasileiras: bioecologia e conservação (Organizado por Joaquim

Olinto Branco). Editora da UNIVALI, Itajaí, SC.

Kury, C. R. & Gochfeld, M. 1975. Human interference and gull predation in

cormorant colonies. Biological Conservation. 8: 23-34.

Lagham, N.P. 1983. Growth strategies in marine terns. Studies in Avian

Biology, California, 8: 73-83.

Mauco, L., Favero, M. & Bó, M. S. 2001. Food and Feeding Biology of the

Common Tern during the Nonbreeding Season in Samborombon Bay, Buenos

Aires, Argentina. Waterbirds, 24 (1): 89-96.

Mcnicholl, M. K. 1982. Factors affecting reproductive success of forster´s terns

at Delta Marsh, Manitoba. Colonial Waterbirds, 5: 32-38.

Menezes, N. A. & Figueiredo, J. L. 1980. Manual de peixes marinhos do

Sudeste do Brasil. IV. Teleostei (3). São Paulo: Mus. Zool. Univ. SP, 96p.

108

Montevecchi, W. A. 1993. Birds as indicators of change in marine prey

stocks. London: 217-266.

Nelson, B. 1980. Seabirds: their biology and ecology. The Hamlyn Publishing

Group Limited, Italy, 224 p.

Nisbet I. C. T. & Cohen, M. E. 1975. Asynchronous hatching in Common and

Roseate terns, Sterna hirundo and Sterna dougalli. Ibis, 117: 374-379.

Nisbet, I. C. T. 1973. Courtship-feeding, egg-size and breeding success in

common terns. Nature, 241: 141-142.

Nisbet, I. C. T. 1978. Dependence of fledging success on egg-size, parental

perfonmance and egg-composition among Common and Roseate Terns, Sterna

hirundo and S. dougalli. Ibis, 120: 207-216.

Nisbet, I. C. T. 1981. Behavior of common and roseate terns after trapping.

Colonial Waterbirds, 4: 44-46.

Nisbet, I. C. T. 1983. Territorial feeding by Common terns. Colonial

Waterbirds, 6: 64-70.

Nisbet, I. C. T. & Welton, M. J. 1984. Seasonal variations in breeding success of

Common Terns: consequences of predation. Condor, 86: 53-60.

Nisbet, I.C.T., Winchell, J.M. & A.E. Heise. 1984. Influence of age on the

breeding biology of common terns. Colonial Waterbirds, Charleston, 7: 117-

126.

Olrog, C.C. 1979. Nueva lista de la avifauna argentina. Opera Lilloana, 27: 1-

324.

Pereira, J. M. C., 1997. Comparação da alimentação e crescimento de crias em

duas espécies simpátricas de garajau (Sterna hirundo; Sterna dougallii) nos

Açores. Relatório de Estágio do Curso de Licenciatura em Biologia

Marinha e Pescas, Faro, 39 p.

Pugesek, B. H. & Diem, K. L. 1983. A multivariate study of the relationship of

parental age to reproductive success in California Gulls. Ecology: 64: 829-839.

109

Pugesek, B. H. 1983. The relationship between prental age and reproductive

effort in the California Gull (Larus californicus). Behav. Ecol. Sociobiology, 13:

161-171.

Quintana, F. & Yorio, P. 1997. Breeding biology of royal and cayenne terns at a

mixed-species colony in Patagonia. Wilson bulletin, Fort Collins, 109 (4): 650-

662.

RAO, Reunion Argentina de Ornitologia, San Martin de los Andes, Argentina.

2008.

Ricklefs, R. E. 1967. A graphical method of fitting equations to growth curves.

Ecology, 48: 978-983.

Safina, C. & Burger, J. 1988. Ecological dynamics among prey fish, bluefish,

and foraging common terns in an Atlantic coastal system . p. 95-173 in:

Seabirds & other marine vertebrates, competition, predation, and other

interactions, edited by Joana Burger. Columbia University Press, New York.

SANTUR-SC, 1999. Órgão oficial de turismo do Estado de Santa Catarina.

Disponível: http://www.santur.sc.gov.br. Acesso em 25 de Outubro de 2003.

Schreiber, E. A. & Burger, J. 2002. Seabirds in the marine environment, p. 1-

15 in: Biology of Marine Birds. Edited by Schreiber & Burger. CRC Press.

Scolaro, J. A., Laurenti. S. & Gallelli, H. 1996. The nesting and breeding biology

of the south american tern in northern Patagônia. Journal of field ornithology,

67 (1): 17-24.

Severinghaus, L. L. 1982. Nest site selection by the common tern Sterna

hirundo on Oneida Lake, New York. Colonial Waterbirds, 5: 11-18.

Sibley, G. C.; Monroe, B. L., Jr. 1990. Distribuition and Taxonomy of Birds of

the World. New Haven & London: Yale University, 1111 p.

Sick, H. & A.P. Leão. 1965. Breeding sites of Thalasseus sandvicensis and

other sea birds of the Brazilian coast. Auk, Fayetteville, 82: 507-508.

Sick, H., 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro, Nova Fronteira, 862 p.

Soares, M. & Schiefler, F. 1995. Aves da Ilhota da Galheta, Laguna, SC, Brasil.

Arquivo de biologia e tecnologia, 38 (4): 1101-1107.

110

Soares, M., 2002. Interferência humana no sucesso reprodutivo de Sterna

hirundinacea na Ilhota da Galheta, SC, Brasil. In: XXIV Congresso Brasileiro

de Zoologia. Resumos. Itajaí, CBZ e UNIVALI. CD-ROM, Área 15, trabalho n.

15007.

Sokal, R. R. & Rohlf, F. J. 1969. Biometry, the principles and practices of

statistics in biological research. W. H. Freeman and Co., San Francisco,

776p.

Spendelow, J. A. 1982. An analysis of temporal variation in, and the effects of

habitat modification on, the reproductive success of roseate terns. Colonial

Waterbirds, 5: 19-31.

Thomas, C. 1983. The relationships between breeding experience, egg volume

and reproductive success of the Kittiwake Rissa tridactyla. Ibis, 125: 567-574.

Thompson, B.C. & R.D. Slack. 1982. Physical aspects of colony selection by

terns on the Texas Coast. Colonial Waterbirds, Charleston, 5: 161-168.

VIVA GAROPABA, 2004. Disponível em

<http://www.vivagaropaba.com.br/conteudo01/guia_difgital/municipio/cardos.ht

m>. Acessado em 20/05/2004.

Vooren, C. M. and A. Chiaradia. 1990. Seasonal abundance and behaviour of

coastal birds on Cassino Beach, Brazil. Ornitologia Neotropical, 1: 9-24.

Yorio, P. & Quintana, F. 1996. Efectos del disturbio humano sobre una colonia

mixta de aves marinas en Patagonia. Hornero, 14: 60-66.

Yorio, P., Quintana F, Campagna, C. & Harris, G. 1994. Diversidad, abundancia

y danimica espacio-temporal de la colonia mixta de aves marinas en Punta

Leon, Patagonia. Ornitologia Neotropical, Athens, 6 (2): 69-77.

Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis, 4a ed. Prentice-Hall Inc., New Jersey,

663p.

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