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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Estrutura do Banco de Ovos de Resistência em Sistemas Aquáticos
Continentais e Influência da Salinidade e da Predação na Diapausa
Jayme Magalhães Santangelo
Rio de Janeiro - RJ
Março de 2009
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio de Janeiro como parte dos
requisitos necessários à obtenção do grau
de Doutor em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Reinaldo Luiz Bozelli
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ii
Estrutura do Banco de Ovos de Resistência em Sistemas Aquáticos
Continentais e Influência da Salinidade e da Predação na Diapausa
Jayme Magalhães Santangelo
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade Federal
do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de doutor em
Ciências Biológicas (Ecologia).
Prof. Dr. Reinaldo Luiz Bozelli
Prof. Dr. Jean Louis Valentin
Prof. Dr. Renato Crespo Pereira
Profa. Dra. Marlene Sofia Arcifa
Profa. Dra. Claudia Bonecker
Rio de Janeiro, RJ
Março de 2009
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Ficha Catalográfica
Santangelo, Jayme Magalhães
Estrutura do banco de ovos de resistência em sistemas aquáticos continentais e
influência da salinidade e da predação na diapausa
Tese de Doutorado – Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de
Janeiro (UFRJ), 2009, 120 p.
Palavras-chave:
1. Diapausa 4. Resiliência
2. Comunidades aquáticas 5. Salinidade
3. Zooplâncton 6. Comunicação química
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Agradecimentos
Esta Tese contou com a colaboração de muitas pessoas, sem as quais muitas etapas não
poderiam ser realizadas. Além disso, este trabalho não é fruto somente dos últimos quatro
anos de estudo no laboratório de Limnologia, mas também dos outros quatro anos
precedentes, desde 26 de julho de 2000, quando iniciei meus estudos em Ecologia e no
zooplâncton. De lá pra cá pude crescer como pessoa e como profissional. Dessa forma,
agradeço sinceramente:
Ao meu orientador, Reinaldo Luiz Bozelli, pela oportunidade de desenvolver não
somente esta Tese mas toda a minha graduação e pós-graduação sob sua orientação. Seus
ensinamentos e a ajuda e confiança em meu trabalho foram fundamentais para cada etapa
de meus estudos e de minha formação profissional.
À minha família, que sempre apoiou minhas decisões desde a graduação. Obrigado pelo
apoio, paciência e compreensão em tantas ausências em momentos importantes como
aniversários, feriados, almoços e outras ocasiões. Este é mais um resultado do apoio
incondicional de todos vocês. Amo vocês!!!
A minha namorada Marcela, por surgir em minha vida em um momento tão importante,
único e especial. Você me deu forças nesta etapa final da Tese. Você é meu maior
presente e minha melhor lembrança da Alemanha.
A Deus, pelos meios e pelas oportunidades que me deu para chegar até aqui, por todos os
momentos de alegria e pelo apoio para a superação dos momentos difíceis.
Aos profs. do laboratório de Limnologia da UFRJ, Francisco Esteves, Reinaldo Bozelli,
Vinícius Farjalla e João Leal, por todas as possibilidades e oportunidades de estudo e de
trabalho durante meus oito anos no laboratório.
Aos membros da pré-banca, profs. João Leal e Vinícius Farjalla pelas valiosas sugestões
na etapa final desta Tese.
Aos profs. Jean Valentin, Renato Pereira, Claudia Bonecker e Marlene Arcifa pelo aceite
em participar da banca desta Tese e pelas contribuições para a sua finalização.
Aos profs. Aloysio Ferrão-Filho e Erica Caramaschi, que aceitaram ser membros
suplentes da banca.
À Sueli e Marcinha, da secretaria do PPGE, pela ajuda em tantas questões burocráticas do
dia-a-dia, e especialmente na fase final onde tantos detalhes tiveram que ser resolvidos de
forma rápida. Do Mestrado até aqui foram seis anos de apoio. Muito obrigado!
v
A todos os amigos que sempre contribuiram na discussão das idéias iniciais e no
delineamento dos experimentos deste Doutorado. Sua participação foi fundamental para
os caminhos e resultados desta Tese. Obrigado especialmente Adriano, João, Marcos
Paulo, Fred, Adriana, Paloma, Ellen, Jabour, Albert e Letícia.
Aos Marcos Paulo e Adriano (e suas equipes), responsáveis pela coleta de sedimento nos
lagos das regiões de Trombetas e Serra de Carajás, respectivamente. O esforço de vocês
valeu a pena. Obrigado!
À Profa. Claudia Bonecker e sua equipe, pelo fornecimento de dados gerados nos
ambientes do alto rio Paraná. Sua contribuição permitiu uma abordagem mais ampla e
completa sobre os bancos de estágios dormentes do zooplâncton nos ambientes aquáticos
brasileiros.
Aqueles que participaram de forma mais próxima na execução dos experimentos,
isolando o zooplâncton ou seus estágios dormentes e capturando peixes, especialmente no
NUPEM/UFRJ. Agradeço aos amigos Adriana, Paloma, Albert, Letícia, Jabour, Rayanne,
Lucy e Monalisa.
À Sandra, Rayanne, Lucy e Paloma que forneceram dados da comunidade zooplanctônica
ativa de alguns lagos de Trombetas, serra de Carajás e lagoas costeiras.
Ao Ramon, da Biofísica, por me doar tantas vezes algas e zooplâncton para o
estabelecimento e manutenção de culturas no laboratório de Limnologia. Sua ajuda foi
fundamental para meus experimentos e também para o transporte destes organismos para
a Alemanha.
Ao Prof. Dr. Ralph Tollrian, da Rühr-Universität Bochum, pela oportunidade que tive em
me juntar ao seu grupo de pesquisa e estudar por seis meses na Alemanha. Seus
ensinamentos, sua experiência e principalmente sua confiança em mim nas várias etapas
deste estágio aumentaram minha auto-confiança e proporcionaram meu crescimento
pessoal e profissional.
À equipe da Rühr-Universität Bochum, especialmente à Claudia, Gabi e Margozota, pelo
fornecimento das algas e outros materiais necessários à execução dos experimentos
previstos na Alemanha. Agradeço também aos alunos Kai e Daniel pelas sugestões para o
estabelecimento dos peixes e do zooplâncton na Alemanha.
Aos estudantes da disciplina S-Block, Nancy Bolinski e Christoph Bosch, que durante
seis semanas me ajudaram em várias etapas dos experimentos na Alemanha e confiaram
na minha co-orientação para seus projetos.
Ao Benjamin Bernhardt e Miriam Nagel, alemães que abriram as portas de sua casa para
mim e se tornaram meus amigos e minha família. A presença e amizade de vocês sem
dúvida tornou muito melhor minha estada na Alemanha.
vi
Ao Jabour, Paloma, Luciana e Adriano na ajuda e discussão de algumas análises
estatísticas.
À Paloma, Letícia e Jabour, que leram versões iniciais de alguns capítulos desta Tese.
Certamente as sugestões de vocês melhoraram tanto a escrita como o seu conteúdo
científico.
À todos os membros do laboratório de Limnologia que, de forma mais direta ou indireta,
contribuiram para esta Tese. Desde os seminários, coletas e análises em laboratório, aos
inúmeros momentos de distração. Deixo aqui meu agradecimento a todos! Obrigado
Adriano, Adriana, Albert, Alexandre, Ana Claudia, Anderson, Aline, Aliny, André,
Andresson, Camila, Camillinha, Cláudio, Daniele, Daniely, Ellen, Fabiana, Fernanda,
Chico, Flávia, Fred, João, Juliana, Laísa, Léo, Letícia, Lúcia, Lucy, Luciana, Marcela,
Marcos Paulo, Mario, Monalisa, Monique, Nicholas, Paloma, Jabour, Rayanne, Reinaldo,
Renata, Rose, Sandra, Saulo, Tássia, Telma, Thaís, Vinícius, Wilsinho e Viviane.
À equipe do NUPEM/UFRJ pelo apoio durante as coletas, experimentos em laboratório,
manutenção dos peixes e tantas outras etapas. Agradeço especialmente ao João Marcelo,
Lena, Inês, Sr. Paulo, Chico Brandt, Leandro, Aline e Profa. Ana Petry.
Aos professores do PPGE/UFRJ, que acreditaram em meu plano de trabalho e me
confiaram estes quatro anos de estudos.
À CAPES pela bolsa de Doutorado nestes quatros anos de estudo e ao DAAD pela bolsa
de estudos por seis meses na Alemanha.
vii
Resumo
A formação de estágios dormentes é uma característica marcante do ciclo de vida dos
organismos zooplanctônicos. A presença de ovos de resistência e a existência de bancos
de ovos no sedimento são vistas como um refúgio temporal contra condições adversas,
possibilitando o restabelecimento das comunidades após o retorno de condições
favoráveis no ambiente. Este estudo teve como objetivos 1) caracterizar o banco de ovos
de 29 lagos de quatro regiões geográficas distintas do Brasil e compará-lo com a
comunidade ativa na coluna d’água, 2) avaliar o papel do banco de ovos para a
recuperação de comunidades zooplanctônicas após distúrbios pelo aumento da salinidade
e 3) testar o efeito de sinais de predação sobre o início e término da diapausa em duas
espécies de cladóceros. Bancos de ovos foram registrados em praticamente todos os lagos
analisados, apesar de existirem diferenças na composição e abundância dos estágios
dormentes. Os bancos de ovos apresentaram baixo padrão de concordância entre a
riqueza de espécies de rotíferos e cladóceros, além de baixa similaridade com as
comunidades ativas. A eclosão dos ovos de resistência foi inibida pela exposição à
salinidade, porém sua viabilidade não foi totalmente comprometida. Comparada ao
controle, a riqueza de espécies emergente dos bancos de ovos expostos à salinidade não
se alterou após o retorno às condições de água doce, contribuindo de forma efetiva para a
resiliência da comunidade ativa. A exposição do cladócero Moina micrura a kairomones
de predadores e sinais de alarme não estimulou a produção de ovos de resistência.
Respostas aos predadores foram observadas em outros aspectos da história de vida, como
uma alteração na alocação de recursos do crescimento somático para a reprodução
partenogenética. De forma similar, a eclosão de ovos de resistência de M. micrura e
Diaphanosoma birgei não foi afetada pelos sinais de predação. Os resultados deste estudo
evidenciam a importância da produção de estágios dormentes na estruturação e
recuperação das comunidades ativas em uma série de ambientes aquáticos, como
exemplificado pelo distúrbio em função da salinidade. Os fatores específicos que
induzem a produção e a eclosão dos ovos de resistência em ambientes tropicais
permanece, no entanto, pouco claro. Fatores associados à predação não se mostraram
importantes, pelo menos para as duas espécies de cladóceros estudadas.
viii
Abstract
The production of dormant stages is a notable aspect in the life cycle of zooplankton. The
presence of resting eggs and the egg bank in the bottom of lakes symbolize a temporal
refuge against adverse conditions, enabling the reestablishment of active communities
following perturbation removal. The aims of this study were 1) to characterize the egg
bank of 29 lakes from four distinct geographical regions in Brazil and to compare the egg
bank to the active community, 2) to evaluate the role of the egg bank for zooplankton
recovery after disturbances by salinity increase and 3) to test the effects of predation cues
on diapause induction and termination in two cladoceran species. Egg banks were present
in almost all of the studied lakes, although differences were observed regarding the
composition and abundance of resting eggs. Egg banks showed low concordance patterns
among rotifer and cladoceran species, in addition to low similarity with active
communities. Hatching of resting eggs were inhibited by salinity although viability was
not completely affected. Compared to control conditions, species richness hatching from
the egg banks exposed to salinity did not alter after freshwater returned, contributing in
an effective way to active community resilience. The cladoceran Moina micrura did not
produce resting eggs when exposed to fish kairomones and alarm signals. A reaction to
predator presence was observed in other life-story parameters, such as resource allocation
shifts from somatic growth to parthenogenetic reproduction. In a similar way, hatching of
M. micrura and Diaphanosoma birgei resting eggs was not affected by predation cues.
The results from this study point out the importance of diapausing stages for community
structure and recovery of active communities in a large array of freshwater aquatic
systems, such as in perturbation by salinity increase. The identification of specific factors
affecting production and hatching of resting eggs in tropical systems remain, however,
unclear. Factors related to predation seem not important, at least for the two studied
cladoceran species.
ix
Sumário
Introdução Geral……………………………………………………………..……..01
Capítulo 1: Caracterização do banco de ovos do zooplâncton de sistemas
aquáticos continentais e similaridade com a comunidade ativa................................21
Capítulo 2: O papel do banco de ovos na resiliência de comunidades
zooplanctônicas após distúrbios pelo aumento da salinidade...................................52
Capítulo 3: Influência de predadores vertebrados e invertebrados sobre
a indução e término da diapausa em pequenos cladóceros.......................................82
Discussão e conclusão final....................................................................................105
Referências Bibliográficas......................................................................................108
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
Produção, Eclosão e Implicações Ecológicas e Evolutivas dos Estágios Dormentes do
Zooplâncton
Organismos zooplanctônicos têm sua história de vida influenciada por inúmeros
fatores abióticos e bióticos, os quais podem afetar positiva ou negativamente a sua
sobrevivência, crescimento e reprodução. Quando expostos a condições desfavoráveis, os
indivíduos zooplanctônicos podem apresentar alterações no comportamento, na
morfologia e na história de vida, visando em última instância a manutenção de seu
genótipo e a persistência das populações. Neste contexto, a capacidade de dormência no
zooplâncton é um aspecto marcante do ciclo de vida, uma vez que permite ao indivíduo
ou à sua prole sobreviver a condições muitas vezes letais às formas ativas.
A dormência em organismos zooplanctônicos pode ocorrer através de dois
mecanismos distintos (Alekseev et al. 2007). O processo conhecido como quiescência é
uma forma de hibernação e é estimulada por condições ambientais desfavoráveis. Neste
caso a interrupção do desenvolvimento dos indivíduos é temporária e reversível com o
restabelecimento de condições favoráveis. Já a diapausa exige a formação de estágios
específicos tolerantes às condições desfavoráveis, denominados como ovos de
resistência. Quiescência e diapausa são dois processos independentes e exclusivos, ou
seja, uma espécie não possui os dois mecanismos. Entre os organismos zooplanctônicos
dos sistemas aquáticos continentais, a quiescência é observada em rotíferos Bdelloidea e
copépodes Cyclopoida. Já a diapausa é encontrada em rotíferos da classe Monogononta,
anostracas, cladóceros e copépodes Calanoida (Ricci 2001; Schroder 2005).
Os aspectos que induzem o início e o fim da dormência, assim como suas
consequências ecológicas e evolutivas, foram estudados por diversos autores ao nível de
indivíduos, populações e comunidades. Entre estes estudos, alguns autores focaram na
revisão destes aspectos, abordando por exemplo o modo e os fatores que afetam a
diapausa em rotíferos (Pourriot & Snell 1983; Ricci 2001; Schroder 2005), a capacidade
dos estágios dormentes em demonstrar o histórico ecológico e evolutivo de populações e
comunidades (Brendonck & De Meester 2003) e os fatores que afetam o início e término
da diapausa, assim como seu papel no acoplamento bêntico-pelágico nos ecossistemas
2
aquáticos (Gyllstrom & Hansson 2004). Nesta introdução são apresentadas as
características e os principais fatores que afetam a produção e a eclosão de estágios
dormentes em organismos zooplanctônicos, com ênfase em ambientes aquáticos
continentais. São apresentados também alguns conceitos relacionados à dormência nos
organismos zooplanctônicos, assim como a dinâmica do banco de ovos e as implicações
ecológicas e evolutivas deste aspecto do ciclo de vida.
1.1 A REPRODUÇÃO NOS ORGANISMOS ZOOPLANCTÔNICOS
Para compreendermos o papel de estágios dormentes nas populações
zooplanctônicas é necessário inicialmente caracterizar o ciclo de vida destes organismos.
Nesta introdução são considerados os três principais grupos zooplanctônicos existentes
em ambientes aquáticos continentais que apresentam diapausa, sendo estes rotíferos da
classe Monogononta, cladóceros e copépodes Calanoida. Apesar de quiescência e
diapausa representarem processos distintos, ambas as formas de dormência têm
conseqüências ecológicas bastante similares.
Entre os rotíferos as espécies pertencentes à classe Monogononta são as mais
comuns no ambiente pelágico e, portanto, as mais estudadas. Estes rotíferos reproduzem-
se pelo processo chamado de partenogênese cíclica, onde a reprodução assexuada
prevalece na maior parte do tempo, podendo haver no entanto reprodução sexuada em
determinadas circunstâncias (Nogrady et al. 1993). De forma similar, cladóceros também
reproduzem-se especialmente por partenogênese cíclica, sendo ovos fecundados
observados apenas sob condições específicas (Zaffagnini 1987). Na partenogênese,
fêmeas partenogenéticas diplóides são capazes de produzir ovos diplóides sem a
necessidade de fecundação (Figura 1). A prole resultante de fêmeas partenogenéticas é
portanto geneticamente idêntica à mãe, e este processo pode ser continuamente repetido
por infinitas gerações. No entanto, rotíferos e cladóceros são capazes de produzir também
estágios dormentes resultantes da fecundação cruzada em detrimento dos ovos
partenogenéticos quando submetidos a condições normalmente (mas nem sempre)
adversas à sua sobrevivência. Aos estágios dormentes de organismos zooplanctônicos dá-
se o nome de ovos de resistência. Sob estas condições específicas muitas fêmeas não são
mais consideradas partenogenéticas mas sim míticas (para rotíferos) ou gametogênicas
3
(para cladóceros), pois passam a produzir machos haplóides (no caso de rotíferos) ou
diplóides (no caso de cladóceros) e ovos haplóides. Ovos haplóides não fecundados de
rotíferos dão origem a machos (Nogrady et al. 1993) e ovos haplóides não fecundados de
cladóceros se degeneram ou são reabsorvidos pela mãe (Zaffagnini 1987). Ao contrário
dos ovos diplóides partenogenéticos, a maior parte das espécies necessita de machos e
fecundação cruzada para a formação dos ovos de resistência. No entanto, algumas poucas
exceções a esta regra são reconhecidas tanto para rotíferos como para cladóceros (Stross
1987; Gilbert 1995; Gilbert & Schreiber 1998). Após sua formação estes ovos são
liberados pelas fêmeas, e dependendo da espécie podem ser liberados livremente na
coluna d’água afundando até o sedimento, podem ficar aderidos em macrófitas aquáticas
ou podem ser presos à tensão superficial da água (Brendonck & De Meester 2003;
Caceres et al. 2007).
Ao contrário de rotíferos e cladóceros, os copépodes sempre necessitam de
fecundação cruzada para a reprodução (Dussart & Defaye 2001). Assim, machos e
fêmeas são quase sempre encontrados em populações desses organismos. Aos ovos de
copépodes que eclodem prontamente após sua formação dá-se o nome de ovos
subcutâneos. Similarmente a rotíferos e cladóceros, os estágios dormentes de copépodes
Calanoida são ovos de resistência. Já as espécies da Ordem Cyclopoida apresentam
quiescência em períodos desfavoráveis, especialmente no estágio de copepodito, quando
indivíduos anteriormente ativos na coluna d’água soterram-se no sedimento até o retorno
de condições favoráveis (Dussart & Defaye 2001; Frisch 2002).
1.2 CARACTERÍSTICAS DOS OVOS DE RESISTÊNCIA
A produção de um ovo de resistência é energeticamente muito custosa, seja este
de rotíferos, cladóceros ou copépodes. Assim, normalmente um (para rotíferos) ou no
máximo dois (para algumas espécies de cladóceros) ovos de resistência são produzidos
por evento reprodutivo. Tal quantidade é considerada baixa se comparada a uma única
ninhada partenogenética ou subcutânea, que pode chegar a mais de uma dezena de ovos
em cladóceros e copépodes. Os ovos de resistência são liberados isoladamente ou dentro
de uma estrutura protetora chamada efípio no caso de algumas espécies de cladóceros.
4
Figura 1: Ciclo reprodutivo geral de rotíferos e cladóceros (Modificado de De Meester et al. 2006).
Fêmea
partenogenética
(2n)
Fêmea
produzindo ovos
de resistência
Macho (2n)
Fertilização
Água
Sedimento
Ovo de resistência
Fase assexuada Fase sexuada
Fêmea
gametogênica (2n)
Fêmea
partenogenética (2n)
Fêmea
partenogenética
(2n)
Fêmea
produzindo ovos
de resistência
Macho (2n)
Fertilização
Água
Sedimento
Ovo de resistência
Fase assexuada Fase sexuada
Fêmea
gametogênica (2n)
Fêmea
partenogenética (2n)
2n
2n
2n
n
2n
2n
n
2n
2n
2n
Ovo
partenogenético
Fêmea
amítica
Fêmea
mítica
Fêmea mítica
produzindo
machos
Fêmea mítica produzindo
ovos de resistência
Macho
Fertilização
Água
Sedimento
Ovo de resistência
Fase assexuada Fase sexuada
POPULAÇÃO ATIVA
POPULAÇÃO DORMENTE
2n
2n
2n2n
n
2n
2n2n
nn
2n
2n
2n
Ovo
partenogenético
Fêmea
amítica
Fêmea
mítica
Fêmea mítica
produzindo
machos
Fêmea mítica produzindo
ovos de resistência
Macho
Fertilização
Água
Sedimento
Ovo de resistência
Fase assexuada Fase sexuada
POPULAÇÃO ATIVA
POPULAÇÃO DORMENTE
5
Poucos estudos analisaram as diferenças morfológicas e fisiológicas entre ovos
partenogenéticos ou subcutâneos em relação aos ovos de resistência. Apesar disso,
algumas diferenças parecem bem claras e possivelmente aplicadas a um grande número
de espécies. Do ponto de vista morfológico, os ovos de resistência de copépodes possuem
uma casca formada por três camadas, ao contrário de uma camada única em ovos
subcutâneos (Couch et al. 2001). Além disso, ovos de resistência de copépodes são
ligeiramente maiores, têm maior velocidade de sedimentação e maior peso seco que os
ovos subcutâneos (Wang et al. 2005).
Do ponto de vista fisiológico, ovos de resistência têm maior conteúdo energético.
Por exemplo, a concentração total de aminoácidos, proteínas, lipídios e ácidos graxos é
mais elevada nos ovos de resistência do que nos ovos partenogenéticos ou subcutâneos
(Gilbert 2004a; Wang et al. 2005; Abrusán et al. 2007). Acredita-se que o maior
conteúdo energético dos ovos de resistência tem por finalidade garantir a sobrevivência
do ovo a longo prazo, até o momento de sua eclosão. Em alguns casos, esta característica
também pode disponibilizar uma maior reserva energética caso os ovos eclodam em
períodos ou locais com baixa oferta de alimento (Gilbert 2004a). No entanto, a
comparação da resistência à fome de fêmeas provenientes de ovos de resistência com
aquelas resultantes da reprodução partenogenética tem mostrado resultados ainda
contraditórios. Por um lado, alguns trabalhos têm mostrado maior resistência à fome de
fêmeas derivadas de ovos de resistência (Gilbert 2004a). No entanto, outros estudos
mostraram maior resistência de fêmeas provenientes da reprodução partenogenética
(Arbaciauskas & Lampert 2003; Garcia-Roger et al. 2006d).
As diferenças fisiológicas entre os dois tipos de ovos têm consequências em
outros aspectos da história de vida das fêmeas. Fêmeas provenientes de ovos de
resistência apresentam maior variabilidade no crescimento somático e na reprodução que
aquelas produzidas partenogeneticamente (Arbaciauskas 2001; Arbaciauskas & Lampert
2003), mas já a partir da primeira geração estas diferenças são minimizadas
(Arbaciauskas 2004).
Outra diferença marcante entre os dois tipos de ovos é a longevidade. Enquanto os
ovos partenogenéticos e subcutâneos eclodem prontamente após formados, os ovos de
resistência podem esperar por vários anos por condições propícias à eclosão. Dessa
6
forma, ovos de resistência viáveis têm sido encontrados com idades estimadas de décadas
e até mesmo séculos. A idade aproximada de alguns ovos viáveis encontrados no
sedimento está disponível no trabalho de Hairston (1996). O ovo viável mais velho
eclodido pertence ao copépode Diaptomus sanguineus e teve sua idade estimada em 332
anos (Hairston et al. 1995).
1.3 PRODUÇÃO DE OVOS DE RESISTÊNCIA
A degradação das condições ambientais ótimas para a sobrevivência dos
organismos ativos é considerada como fator decisivo para o estímulo à produção de ovos
de resistência. Dessa forma, um aspecto fundamental da produção de estágios dormentes
é a identificação do momento ideal para iniciá-la. As fêmeas de uma população devem
estar aptas a perceber estímulos para a mudança na forma reprodutiva no tempo certo.
Uma mudança prematura para a diapausa diminui a contribuição daquele genótipo para as
gerações futuras na população ativa e diminui o crescimento populacional. Por outro
lado, uma mudança tardia pode não proporcionar tempo suficiente para a formação final
dos ovos, colocando em risco a capacidade de restabelecimento futuro da população e a
contribuição de determinados indivíduos (genótipos) na população ativa no momento da
eclosão. A intensidade e os estímulos para a produção de ovos de resistência variam
obviamente entre espécies e também entre populações de uma mesma espécie (Caceres &
Tessier 2004b, a; Schroder & Gilbert 2004).
Numa visão mais ampla, considerando apenas a previsibilidade das condições
ambientais predominantes nos sistemas aquáticos, o ciclo de produção de ovos de
resistência obedece a três possíveis padrões (Ricci 2001). Em ambientes imprevisíveis
predomina o padrão polifásico, onde uma pequena parcela da população ativa apresenta
continuamente a formação de estágios dormentes. Em ambientes previsíveis predomina o
padrão monofásico, onde uma grande fração da população apresenta um único pulso de
produção de estágios dormentes. Por fim, o padrão bang-bang é observado em ambientes
temporários, onde toda a população passa a produzir ovos de resistência em um período
único. Este modelo foi originalmente proposto para rotíferos (Ricci 2001) mas
possivelmente se aplica a todos os grupos zooplanctônicos.
7
Historicamente, a temperatura e principalmente a luz (fotoperíodo) eram
identificados como os principais fatores estimuladores da produção de ovos de
resistência, em estudos desenvolvidos especialmente com cladóceros e copépodes (Stross
1969; Hairston & Olds 1986; Stross 1987; Hairston et al. 1990; Hairston & Kearns 1995).
A resposta das populações ativas a estes fatores devem-se à percepção de alterações
negativas futuras na qualidade do ambiente, induzindo a formação de estágios resistentes
às condições adversas. No entanto, os estudos mais atuais têm enfocado especialmente
rotíferos e cladóceros, particularmente os gêneros Brachionus (Gilbert 2003b; Stelzer &
Snell 2003; Gilbert 2004b) e Daphnia (Slusarczyk 1995; LaMontagne & McCauley
2001), respectivamente. Com o avanço nos estudos com enfoque na produção de estágios
dormentes, ficou evidente que fatores além da temperatura e fotoperíodo também podem
ser importantes. Mais recentemente, ao revisar os resultados publicados de fatores que
induzem a produção de ovos de resistência, Gyllstrom & Hansson (2004) encontraram
que, de forma geral, fatores abióticos parecem ter maior relevância para copépodes,
enquanto os fatores bióticos têm maior importância para os rotíferos. Cladóceros são
afetados aparentemente de forma similar pelos dois grupos de fatores (Gyllstrom &
Hansson 2004). Deve ser lembrado, entretanto, que os padrões observados podem ser
função dos efeitos testados e dos resultados publicados. Além das características
ambientais, características intrínsecas aos indivíduos também têm papel fundamental na
produção (Gilbert 2002).
A produção de ovos de resistência é influenciada e associada a diversos fatores,
sendo estes endógenos e/ou exógenos. Fatores endógenos são aqueles intrínsecos à
fêmea, enquanto fatores exógenos estão relacionados ao ambiente. Entre os fatores
endógenos, o genótipo, a influência materna e o número de gerações passadas desde a
eclosão da fêmea do ovo de resistência são reconhecidamente importantes. A intensidade
na produção de ovos de resistência varia entre diferentes genótipos de uma mesma
espécie e depende também em alguns casos da interação genótipo-ambiente (Deng 1996).
O ambiente materno também influencia a produção de ovos de resistência pelas neonatas
da geração seguinte, através de informações transmitidas pelas mães. As mães podem
fornecer à prole informações sobre a quantidade de alimento e o fotoperíodo,
determinando uma alteração no modo reprodutivo de suas neonatas (Alekseev & Lampert
8
2001; LaMontagne & McCauley 2001). Além da influência genética e materna, sabe-se
também que fêmeas recém-eclodidas de ovos de resistência normalmente não são aptas à
sua produção, mesmo na presença de estímulos indutores (Gilbert 2002; Schroder &
Gilbert 2004). Este efeito transgeneracional provavelmente deve-se a um elemento
citoplasmático presente nos ovos de resistência que inibe a produção de fêmeas míticas
mas que é gradualmente diluído em sucessivas gerações partenogenéticas (Gilbert
2003a). Ao nível genético, uma possível vantagem desta característica seria o aumento da
contribuição deste clone no banco de ovos após seu aumento populacional pela
partenogênese (Gilbert 2003a), além da manutenção de genótipos que eclodem
tardiamente do banco de ovos. A nível populacional, este fator permite o aumento ao
longo do tempo da densidade populacional e da produção de ovos de resistência (Serra et
al. 2005). No entanto, pelo menos uma exceção é reconhecida, sendo esta proveniente de
ambientes extremamente efêmeros. Neste caso, fêmeas míticas do rotífero Hexarthra sp.
eclodem dos ovos de resistência e já na primeira geração estão aptas a produzir machos e
ovos de resistência (Schroder et al. 2007).
No entanto, a maior parte dos estudos tem avaliado o efeito de fatores exógenos
na produção de estágios dormentes. Por exemplo, em ambientes de regiões temperadas e
árticas, mudanças no fotoperíodo e na temperatura ao longo das estações do ano são
considerados fatores cruciais para o início da diapausa (Hairston & Kearns 1995). No
entanto, temperatura e fotoperíodo são considerados fatores indicativos (proximate
factors) de uma condição desfavorável (Gyllstrom & Hansson 2004). Os fatores decisivos
(ultimate factors) neste caso seriam uma redução da oferta de alimento ou um aumento na
intensidade de predação, que podem ser previstos pelos organismos através de mudanças
na temperatura e fotoperíodo. De fato, reduzidas concentrações de alimento aumentam a
taxa de produção de ovos de resistência em rotíferos e Daphnia, não excluindo aqui os
efeitos maternos (Alekseev & Lampert 2001; LaMontagne & McCauley 2001; Ricci
2001). Além disso, a presença de predadores induz a formação de ovos de resistência em
alguns cladóceros (Slusarczyk 1995; Pijanowska & Stolpe 1996b; Dzialowski et al. 2003)
mas não no copépode Calanoida Diaptomus sanguineus (Hairston et al. 1990). A
presença de predadores no ambiente é detectada através de substâncias resultantes do
metabolismo do predador, que são liberadas na água e que podem ser identificadas pelas
9
presas. Estas substâncias são conjuntamente denominadas como kairomones (Ruther et
al. 2002).
Outro fator biótico reconhecido como importante indutor da diapausa é a
densidade populacional, pelo menos em rotíferos e cladóceros. A produção de ovos de
resistência é estimulada em altas densidades populacionais, sendo estas percebidas
através de substâncias espécie-específicas liberadas na água pelos organismos ativos
(Gilbert 2003b; Stelzer 2003; Zadereev & Lopatina 2007). Ainda nexte contexto,
contatos físicos entre os indivíduos, mais frequentes em altas densidades, não têm efeito
sobre a indução da diapausa (Gilbert 2003b; Schroder 2005). A vantagem na indução pela
densidade populacional é a maior probabilidade de encontros entre machos e fêmeas,
facilitando a fecundação e produção do estágio dormente (Ricci 2001; Schroder 2005).
1.4 ECLOSÃO DE OVOS DE RESISTÊNCIA
Assim como sua produção, a eclosão de um ovo de resistência depende de uma
série de fatores intrínsecos e extrínsecos aos ovos. Primeiramente, todo ovo de resistência
deve passar por um período refratário antes de estar apto para eclodir (Stross 1987). No
entanto, o fator decisivo responsável por esta quebra de dormência ainda é objeto de
discussão e não deve ser o mesmo para todas as espécies e todos os ovos (De Meester et
al. 1998). Entre os fatores intrínsecos que influenciam a eclosão estão a idade, o genótipo
e a qualidade do ovo (De Meester & De Jager 1993b; De Meester et al. 1998). De forma
geral, após o período refratário, maiores taxas de eclosão são observadas para ovos mais
recentes (De Meester & De Jager 1993b; Garcia-Roger et al. 2006a) e também para
aqueles maiores e mais pesados, que refletem um maior investimento materno (Brown
2008). Fatores intrínsecos aos ovos também determinam uma variabilidade no tempo
necessário para a eclosão, mesmo entre ovos provenientes de um mesmo evento
reprodutivo e expostos às mesmas condições (DeStasio 2004).
Entre os inúmeros fatores extrínsecos afetando a eclosão dos estágios dormentes
do zooplâncton, temperatura e fotoperíodo foram também os que historicamente
receberam a maior atenção (Stross 1966; Schwartz & Hebert 1987; Vandekerkhove et al.
2005a). De forma geral, baixas temperaturas e exposições à luz por curtos intervalos de
tempo ao longo do dia reduzem as taxas de eclosão. Tal fato indica que fatores abióticos
10
são os mais importantes para a eclosão. No entanto, como a maior parte dos estudos
testou somente fatores abióticos, esta tendência deve ser avaliada com cautela (Gyllstrom
& Hansson 2004). Outros fatores abióticos que reduzem as taxas de eclosão são
exposições a valores extremos de pH (Arnott & Yan 2002; Brown 2008), seca (Brock et
al. 2003; Chittapun et al. 2005), déficit de oxigênio (Clegg 1997) e elevadas salinidades
para espécies de água doce (Bailey et al. 2004; Bailey et al. 2006). Estes fatores inibem a
eclosão mas de forma geral não afetam a viabilidade dos ovos, uma vez que parte destes
permanece apta a eclodir após o retorno de condições favoráveis.
Mais recentemente foram testados fatores bióticos relacionados à predação sobre
a eclosão de estágios dormentes de cladóceros. Os resultados publicados até hoje
mostraram padrões contraditórios. Por exemplo, ovos de resistência de D. curvirostris e
de forma geral de Daphnia magna expostos a kairomones de peixes não têm afetada a sua
taxa de eclosão (Angeler 2005; Lass et al. 2005), apesar de algumas poucas “famílias” de
D. magna apresentarem inibição da eclosão na presença de peixes (Lass et al. 2005). Por
outro lado, ovos de Daphnia obtusa apresentam uma assincronia na eclosão na presença
de predadores (Bozelli et al. 2008). De forma similar a D. obtusa, estágios dormentes do
conchostraca Cyzicus sp. têm sua eclosão inibida na presença química de salamandras,
seus predadores (Blaustein 1997; Spencer & Blaustein 2001).
Considerando-se também as taxas de eclosão in situ, a adversidade do sedimento
tem recebido destaque e parece influir sobre a eclosão. Ambientes com sedimento
adverso, ou seja, que propiciam a inviabilização do ovo, têm maiores taxas de eclosão
(Caceres & Tessier 2003; Garcia-Roger et al. 2006b, c). Neste contexto a adversidade do
sedimento pode se dar por ataque de parasitas, predação de ovos ou qualquer outro fator
que degrade e inviabilize os ovos.
Finalmente, deve-se destacar que a grande maioria dos estudos abordando a
produção e a eclosão dos ovos de resistência do zooplâncton foram desenvolvidos em
laboratório. As exceções são provenientes de regiões temperadas em estudos
desenvolvidos especialmente com Daphnia e copépodes Calanoida, onde foram focadas a
quantidade de ovos produzida pela população e o período do ano em que se inicia a
produção de estágios dormentes (Caceres 1998). Com relação à eclosão, os estudos
utilizam especialmente funis invertidos conectados ao sedimento, que aprisionam os
11
organismos recém-eclodidos (DeStasio 1990; Caceres 1998; Hairston et al. 2000). Nestes
estudos o enfoque é normalmente o período do ano em que a eclosão das espécies ocorre,
assim como a comparação desses resultados com a variação da comunidade ativa. A taxa
de eclosão é normalmente menor no campo que no laboratório (Caceres & Schwalbach
2001) e para a maior parte das espécies o padrão de eclosão do banco de ovos é refletido
na comunidade ativa (Hairston et al. 2000).
1.5 A FORMAÇÃO DO BANCO DE OVOS
Como exposto acima, os ovos de resistência necessitam de uma quebra da
dormência antes de estarem aptos à eclosão. Além disso, nem todos os ovos recebem os
estímulos adequados para a eclosão e acumulam-se no sedimento por grandes intervalos
de tempo. Deste modo forma-se o banco de ovos, similar ao banco de sementes em
vegetais (DeStasio 1989). O banco de ovos é formado pelos ovos de resistência de
inúmeras espécies produzidos em diferentes momentos. Dependendo da taxa de
sedimentação dos ambientes aquáticos, estes ovos podem ser soterrados a grandes
profundidades, dificultando cada vez mais a sua eclosão. Deste modo, somente a fração
superficial do banco de ovos é considerada capaz de contribuir para o recrutamento de
organismos para a coluna d’água, sendo assim considerado como o banco de ovos ativo
(Caceres & Hairston 1998). Normalmente o banco de ovos ativo é considerado aquele
existente nos 3 cm superficiais do sedimento, onde os ovos têm maior probabilidade de
receber estímulos para a eclosão. A dinâmica do banco de ovos ativo se dá pela deposição
de novos ovos, que aumentam sua densidade, e pela eclosão, predação, degradação,
senescência e soterramento, que reduzem sua densidade (DeStasio 1989, 2007). A
movimentação vertical do sedimento pode fazer emergir ou soterrar os ovos de
resistência (Kearns et al. 1996).
Mais recentemente, um modelo geral relacionou a dinâmica do banco de ovos
com a adversidade do sedimento e a previsibilidade da qualidade da coluna d’água no
ambiente (Garcia-Roger et al. 2006c). Neste modelo são consideradas as proporções de
três categorias de ovos, sendo estas de ovos viáveis, ovos deteriorados e ovos eclodidos.
Resumidamente, a quantidade de ovos viáveis está positivamente relacionada à qualidade
da água, uma vez que uma maior quantidade de ovos de resistência poderá ser produzida
12
pela população ativa. Os ovos deteriorados estão relacionados à adversidade do
sedimento, de forma que quanto pior o sedimento, maior a proporção de ovos
deteriorados. Por fim, a quantidade de ovos eclodidos depende da taxa de eclosão dos
ovos, que está ligada a previsibilidade do ambiente e à adversidade do sedimento. Quanto
pior as condições do sedimento para a sobrevivência dos ovos de resistência, maiores as
taxas de eclosão. Por outro lado, quanto mais imprevisível a coluna d’água, menores as
taxas de eclosão (Garcia-Roger et al. 2006c). De fato, diferentes populações de Daphnia
têm estratégias de dormência distintas que dependem do risco em permanecer ativos na
coluna d’água ou dormentes no sedimento (Caceres & Tessier 2003).
A densidade do banco de ovos varia espacialmente. Normalmente observam-se
maiores densidades nas camadas superficiais do sedimento e nas regiões com maior
profundidade dos lagos (Caceres 1998). A explicação para este padrão se dá
especialmente pelas taxas de eclosão dos ovos. Ovos que não eclodem são cada vez mais
soterrados, dificultando a recepção de estímulos indutores da eclosão. No entanto, quanto
mais velhos estes ovos ficam, maior a sua mortalidade, reduzindo a densidade nas
camadas mais profundas do sedimento. As taxas de eclosão também são assumidamente
maiores nas regiões litorâneas, propiciando uma redução na densidade. As regiões
litorâneas são mais expostas à radiação luminosa e apresentam temperaturas mais
elevadas, estimulando a eclosão.
Os valores da densidade de ovos de resistência no sedimento variam de espécie
para espécie, podendo chegar a milhares de ovos por m
2
. O trabalho de Hairston (1996)
reúne as densidades de algumas espécies disponíveis na literatura.
1.6
A EVOLUÇÃO DA DIAPAUSA NOS ORGANISMOS ZOOPLANCTÔNICOS
Poucos estudos focaram nas forças evolutivas e da seleção natural por trás do
desenvolvimento da diapausa em organismos zooplanctônicos. Os modelos consideram
quatro fatores importantes na evolução desta estratégia em crustáceos, sendo estes o
tempo de vida, o tamanho corporal e a capacidade de dispersão das formas adultas, além
da estabilidade das condições ambientais (Hairston & Caceres 1996). De forma geral,
curtos tempos de vida, pequeno tamanho corporal e limitada capacidade de dispersão
favorecem a formação de ovos de resistência, sendo este um mecanismo de persistência
13
das populações em longo prazo. Além disso, quanto maior a instabilidade no ambiente,
maior a seleção a favor de espécies capazes de formar estágios dormentes.
Entre os organismos zooplanctônicos, todos os fatores supracitados relacionados à
forma adulta propiciam a evolução de estágios dormentes no ciclo de vida. Cladóceros e
copépodes normalmente apresentam tempo de vida inferior a um ano, poucos milímetros
de comprimento e limitada capacidade de dispersão quando comparados a outros
crustáceos (Hairston & Caceres 1996). Estas características tornam-se mais intensas
ainda para os rotíferos. A importância da estabilidade das condições ambientais torna-se
clara ao se comparar a incidência da diapausa em espécies marinhas e de água doce. A
incidência da diapausa é superior nas espécies de água doce possivelmente em função da
maior variabilidade ambiental presente nestes sistemas (Hairston & Caceres 1996).
Finalmente, dadas as diferenças na intensidade da diapausa entre espécies e as
diferentes formas de dormência, acredita-se que este aspecto da história de vida dos
organismos zooplanctônicos tenha surgido mais de uma vez no processo evolutivo,
mesmo considerando somente os microcrustáceos (Hairston & Caceres 1996).
1.7 IMPLICAÇÕES DA DIAPAUSA E DO BANCO DE OVOS NAS POPULAÇÕES E
COMUNIDADES
A produção de ovos de resistência e a formação do banco de ovos têm inúmeras
implicações ecológicas e evolutivas. Estes processos têm consequências no estoque de
genótipos e espécies no sedimento, no aumento da variabilidade genética das populações,
na dinâmica populacional e na estrutura de comunidades, na evolução das espécies, na
capacidade de recolonização do ambiente e na habilidade de dispersão. O estudo do
banco de ovos traz ainda benefícios na área da paleolimnologia e ajuda a descrever o
processo de adaptação das espécies a mudanças ambientais. Nos parágrafos abaixo serão
brevemente detalhados algumas implicações da diapausa nos organismos
zooplanctônicos.
1.7.1 Aumento da variabilidade genética
A consequência inicial da produção de ovos de resistência é a formação de
indivíduos geneticamente distintos (Zaffagnini 1987) com o consequente aumento da
14
variabilidade genética. Assim, no início de uma época favorável às formas ativas, um
grande número de ovos eclode e consequentemente há uma alta variabilidade genética na
população ativa. Estes indivíduos reproduzem-se partenogeneticamente (no caso de
rotíferos e cladóceros) mas, com o decorrer do tempo, alguns clones são negativamente
selecionados pela seleção natural, reduzindo a variabilidade genética na população ativa.
Inicialmente, a estrutura genética de espécies com partenogênese cíclica era vista
como dependente somente do tipo de ambiente, de forma que populações residentes em
ambientes permanentes (mais estáveis) possuiam menor variabilidade genética, com o
oposto sendo observado em ambientes efêmeros (ou menos estáveis).
Atualmente, a estrutura genética destas espécies é vista em um conceito teórico
mais amplo que considera o balanço de três fatores, sendo estes a densidade do banco de
ovos, o período de tempo favorável às formas ativas na coluna d’água (dependente do
tipo de ambiente) e a intensidade da seleção natural ao nível clonal – clonal erosion (De
Meester et al. 2006). A variabilidade genética inicial da população será maior em
ambientes que possuem bancos de ovos mais densos, pois mais indivíduos possivelmente
eclodirão. Assumindo uma eclosão sincronizada no início de um período favorável, após
a eclosão dos ovos de resistência a razão entre clones e indivíduos é a maior possível, de
1:1. Esta razão tende a diminuir ao longo do tempo, dependendo do número de gerações
partenogenéticas e da força da seleção natural ao nível clonal, que determinam uma perda
na variabilidade genética. Assumindo uma seleção natural constante, maiores intervalos
de tempo favoráveis às populações ativas com reprodução partenogenética tendem a
reduzir a variabilidade genética da população. Além disso, a intensidade da seleção
natural pode acelerar a perda de variabilidade genética, de forma que em ambientes muito
hostis esta redução será mais acelerada (De Meester et al. 2006). Do ponto de vista
genético, a eclosão de ovos de resistência funciona como um mecanismo de reposição da
variabilidade genética da população ativa.
Os fatores considerados no conceito teórico descrito acima são de fato
corroborados em populações naturais. Considerando populações do rotífero Brachionus
plicatilis, foi constatado que ambientes temporalmente homogêneos, ou seja, aqueles
com maior estabilidade nas condições ambientais, tendem a reduzir a variabilidade
genética das populações planctônicas ativas mais intensamente através de uma seleção
15
clonal, já que permitem um grande número de gerações partenogenéticas (Gomez &
Carvalho 2000; Ortells et al. 2006).
Do ponto de vista evolutivo, a existência de um banco de ovos desacelera a taxa
de evolução das espécies (Hairston & Destasio 1988), uma vez que ovos produzidos no
passado podem eclodir no presente, trazendo de volta genótipos negativamente
selecionados e temporalmente extintos. Neste mesmo contexto, é possível existir uma
sobreposição de gerações, com indivíduos formados partenogeneticamente ocorrendo
com outros provenientes de ovos de resistência.
1.7.2 Efeito na dinâmica de populações e na estrutura de comunidades
Além do estoque de variabilidade genética, outra consequência da formação e
acúmulo de estágios dormentes no zooplâncton é o estoque de diversidade de espécies
para a comunidade. Esta característica é de extrema importância para a manutenção das
populações em ambientes variáveis temporalmente (Hairston 1996). Assim o banco de
ovos influencia a dinâmica das populações e a estrutura das comunidades através de
indivíduos eclodindo do sedimento (DeStasio 1990; Hairston et al. 2000).
O banco de ovos normalmente apresenta um maior número de espécies que aquele
encontrado na comunidade ativa (Duggan et al. 2002; Vandekerkhove et al. 2005c;
Mergeay et al. 2006). Neste contexto, a diversidade ativa na coluna d’água compõem a
diversidade detectada e aquela dormente no sedimento compõem a diversidade potencial
(Marcus & Boero 1998). A formação de ovos de resistência é vista também como um
refúgio temporal contra condições adversas e letais às formas ativas (Bilton et al. 2001).
Estes ovos são muito mais resistentes que as formas ativas em uma série de fatores como
temperatura, salinidade, pH e predação (Jarnagin et al. 2000; Bailey et al. 2004). Desta
forma, são importantes como uma fonte potencial de recolonizadores, especialmente em
ambientes onde a variabilidade ambiental é extrema e ocasiona a extinção local das
populações ativas (Brock et al. 2003; Sarnelle & Knapp 2004).
Esta dupla função do banco de ovos de armazenar a variabilidade genética de
populações e a diversidade de espécies das comunidades é conhecida como storage effect
(Chesson 1983 em Brendonck & De Meester 2002). Por este processo, espécies extintas
temporariamente da coluna d’água podem repetidas vezes recolonizar o ambiente. Esta
16
capacidade foi empiricamente mostrada para duas espécies competidoras de Daphnia,
onde a espécie competitivamente mais fraca dependia em grande parte da eclosão de ovos
de resistência para retornar à coluna d’água em alguns anos (Caceres 1997).
Finalmente, nem todos os ovos de uma mesma espécie eclodem quando expostos
à condições ótimas. Alguns ovos têm necessidade de passar por duas ou mais exposições
a estes fatores para terem iniciada a sua eclosão (De Meester & De Jager 1993b). Esta
característica de eclosão não-sincronizada é referida como bet-hedging strategy (Slatkin
1974). Por esta estratégia, é vantajoso a nível populacional que os ovos eclodam
continuamente em pequenas proporções, diluindo temporalmente o risco de eclosão em
um período desfavorável. A eclosão sincronizada dos ovos poderia por toda a população
em risco caso as condições do ambiente se deteriorem imprevisível e rapidamente antes
da formação de novos estágios dormentes.
1.7.3 Influência na dispersão das espécies
Ovos de resistência são considerados mais eficientes na dispersão quando
comparados às formas ativas (Bohonak & Jenkins 2003; Louette & De Meester 2005).
Assim, foi assumido por muito tempo uma fácil e constante movimentação destes
estágios dormentes entre os ambientes aquáticos (Bilton et al. 2001; De Meester et al.
2002). No entanto, a intensidade e frequência real da dispersão ainda hoje é fruto de
debate. Inicialmente, muitos autores acreditavam na alta capacidade e intensidade de
dispersão de estágios dormentes por vetores vivos como peixes e aves, uma vez que
muitos ovos resistem ao trato digestivo destes animais (Proctor 1964; Jarnagin et al.
2000). No entanto, esta é uma capacidade de dispersão potencial, uma vez que os vetores
eram induzidos a se alimentar dos estágios dormentes. Outra possível forma eficiente de
dispersão seria o carreamento pelo vento, já que muitos ovos resistem à dessecação, mas
no geral poucos ovos são encontrados em suspensão no ar (Jenkins & Underwood 1998;
Caceres & Soluk 2002).
Tais resultados levaram à contestação da facilidade de dispersão, uma vez que
deveria ser considerada não somente a dispersão potencial, mas sim a dispersão real
(Bohonak & Jenkins 2003). Uma revisão realizada por Bohonak & Jenkins (2003)
mostrou que em raras vezes a dispersão real dos ovos de resistência era considerada,
17
levantando dúvidas sobre o padrão verdadeiro de dispersão. Desde então, alguns estudos
focaram a capacidade real de dispersão dos ovos. Os resultados mostraram que aves
parecem de fato eficientes vetores, uma vez que fezes coletadas no campo contém
estágios viáveis de diversos táxons (Frisch et al. 2007). Além disso, o vento também é
um importante vetor, ao menos entre ambientes relativamente próximos e efêmeros
(Vanschoenwinkel et al. 2008). Assim, a dispersão de estágios dormentes parece de fato
intensa e pode portanto a todo momento introduzir novos genótipos e espécies nas
comunidades zooplanctônicas ativas. Por fim, é importante frisar que a dispersão de
estágios dormentes no zooplâncton é estritamente passiva (Bilton et al. 2001).
Comumente observa-se também uma relação inversa entre a capacidade de
dispersão do ovo e o tempo de diapausa. Assim, ovos de fácil dispersão eclodem mais
rapidamente que aqueles de dispersão mais limitada (Hairston & Caceres 1996).
Estágios dormentes também facilitam a introdução de espécies exóticas por meio
de atividades humanas. Os trabalhos que melhor demonstram este potencial foram
realizados em navios transoceânicos que ancoram em portos de água doce inter-
continentais. O material residual coletado nos tanques de água de lastro destes navios
mostrou grande quantidade de estágios dormentes viáveis (Bailey et al. 2003; Bailey et
al. 2005). Como meio de combate a este problema foi sugerido a troca da água doce do
lastro por água salgada no oceano. Esta medida reduz drasticamente a quantidade de
eclosões e parece ser assim bastante efetiva (Gray et al. 2007). No entanto, para algumas
espécies, a exposição à salinidade somente reduz as taxas de eclosão mas não inviabiliza
totalmente todos os ovos (Bailey et al. 2004; Bailey et al. 2006). Uma vez que pequenas
populações podem ser estabelecidas através do material residual dos navios, o risco de
introdução de espécies exóticas ainda existe (Bailey et al. 2004).
1.7.4 O banco de ovos e o acoplamento bêntico-pelágico
Uma vez que organismos ativos ocupam a coluna d’água e estágios dormentes
ocupam o sedimento, a produção e eclosão de ovos de resistência têm importante papel
no acoplamento bêntico-pelágico (Marcus & Boero 1998). Ainda neste contexto, a fauna
bentônica tem papel fundamental e pode afetar em direções opostas as taxas de eclosão
dos ovos (Caceres & Hairston 1998). A distribuição vertical dos ovos pode ser alterada
18
de forma a deslocá-los para camadas mais profundas ou mais superficiais do sedimento
pelo processo de bioturbação, dependendo da espécie bioturbadora (Marcus & Schmidt-
Gengenbach 1986; Kearns et al. 1996). Espécies bioturbadoras funcionalmente distintas
têm diferentes efeitos sobre o banco de ovos e podem estimular ou inibir a eclosão
dependendo da espécie zooplanctônica avaliada (Viitasalo et al. 2007).
Em contrapartida, alguns organismos bentônicos podem se alimentar de estágios
dormentes ou danificar os ovos, reduzindo as eclosões (Viitasalo & Viitasalo 2004). Por
exemplo, o anfípoda marinho Monoporeia affinis reduz as taxas de eclosão especialmente
pelo deslocamento dos ovos para camadas mais profundas do sedimento (Albertsson &
Leonardsson 2000, 2001), que recebem menos estímulos para a eclosão. Por outro lado, a
presença de organismos bioturbadores no sedimento também pode estimular a eclosão de
estágios dormentes do zooplâncton pelo seu deslocamento vertical para a superfície,
trazendo-os para camadas mais iluminadas (Stahl-Delbanco & Hansson 2002; Gyllstrom
et al. 2008). Este padrão pode contribuir também para as maiores taxas de eclosão
observadas nas regiões litorâneas dos lagos, uma vez que a densidade de bioturbadores é
muitas vezes superior nas regiões marginais que nas regiões profundas (Gyllstrom et al.
2008).
1.7.5 A contribuição do banco de ovos em estudos paleolimnológicos e no estudo da
micro-evolução de populações
Muitos ecossistemas aquáticos foram e são ainda hoje afetados por atividades
humanas. No entanto, a ausência de dados de condições passadas e de estudos de longo
prazo inviabilizam muitas vezes a determinação das condições naturais do passado e a
tentativa de recuperá-los. A presença de ovos de resistência e seus resquícios (efípios e
restos de cascas) permitem muitas vezes inferir a condição passada de sistemas aquáticos
(Kerfoot et al. 1999; Jeppesen et al. 2001), uma vez que as espécies presentes no
sedimento refletem as condições predominantes na coluna d’água no passado. Por
exemplo, esta abordagem permitiu identificar com relativa precisão a evolução da
eutrofização em lagos (Jankowski & Straile 2003), a estrutura da cadeia trófica e a
pressão de predação por peixes sobre cladóceros (Jeppesen et al. 2001). O estudo da
composição do banco de ovos permitiu estimar também a estrutura de comunidades de
19
até 200 anos atrás, assim como os fatores que determinaram sua alteração (Mergeay et al.
2004).
A estimativa da idade de um ovo de resistência pode ser obtida pela datação da
camada do sedimento da qual este ovo foi retirado. Em estudos com ovos de resistência,
esta datação normalmente se dá pelo tempo de meia-vida do chumbo (Hairston et al.
1995; Caceres 1998). Dessa forma é possível estimar com precisão a idade de um ovo.
Em ambientes onde o histórico de mudanças ambientais é conhecido pode-se determinar
o momento da adaptação e até mesmo mudanças micro-evolutivas nas populações a partir
do banco de ovos. Mudanças micro-evolutivas são normalmente testadas comparando-se
a estrutura genética de clones derivados de ovos de resistência formados anteriormente à
mudança ambiental com aqueles formados durante e após a mudança. Como indicadores
genéticos têm sido utilizados a frequência de determinados alelos e a incidência de
microsatélites no DNA.
Por exemplo, em um lago com histórico de eutrofização e conseqüente
surgimento de cianobactérias, foi possível determinar que clones de Daphnia
provenientes de ovos de resistência de um período pré-eutrofização eram mais
negativamente afetados pelas cianobactérias que aqueles coletados após a eutrofização,
mostrando uma rápida adaptação à nova condição (Hairston et al. 1999). Nesta mesma
espécie foram observadas também alterações na estrutura genética da população a partir
de ovos de resistência provenientes das diferentes fases da eutrofização (Weider et al.
1997). Padrão semelhante foi observado em um lago após a introdução de predadores.
Neste caso foi mostrado que clones derivados de ovos formados na ausência de
predadores tem uma resposta muito mais fraca ao predador que aqueles formados após o
estabelecimento do predador, mostrando assim uma rápida adaptação (Cousyn et al.
2001).
Outro interessante exemplo é a “ressurreição” do fantasma da competição passada
utilizando-se novamente ovos de Daphnia. Clones derivados de ovos formados em
períodos anteriores à chegada do competidor são mais negativamente afetados na
presença deste competidor (Steiner et al. 2007). Neste caso, mais uma vez, ovos
formados anteriormente à modificação do hábitat mantém a estrutura genética e
fenotípica da população pretérita ao impacto.
20
1.8 OBJETIVOS DESTE ESTUDO
A existência da diapausa nos organismos zooplanctônicos traz inúmeras
vantagens no estudo de aspectos ecológicos passados, presentes e futuros de populações e
comunidades ativas, assim como na conservação, compreensão das interações com o
meio biótico e abiótico e evolução das espécies. Estudos de organismos zooplanctônicos
que consideram o aspecto da existência de estágios dormentes têm se tornado cada vez
mais comuns, numa clara demonstração da crescente e ainda necessária compreensão do
papel dos ovos de resistência.
Em função do exposto acima, os objetivos deste estudo são:
1. caracterizar o banco de ovos de lagos localizados em diferentes regiões do Brasil,
comparando-os à sua comunidade ativa;
2. avaliar a tolerância dos ovos de resistência à salinidade e sua importância para o
restabelecimento de comunidades zooplanctônicas em lagos costeiros sujeitos a intrusões
marinhas e;
3. identificar o papel da presença química de predadores vertebrados e invertebrados,
assim como de sinais de alarme provenientes das presas, na indução e término da
diapausa em pequenos cladóceros.
21
2. CAPÍTULO I
Caracterização do banco de ovos do zooplâncton de sistemas aquáticos
continentais e similaridade com a comunidade ativa
22
2.1 Introdução
A produção de ovos de resistência é uma característica marcante do ciclo de vida
dos organismos zooplanctônicos. A presença destes estágios no sedimento dos ambientes
aquáticos marinhos e de água doce funciona como um estoque de diferentes espécies e
genótipos, que podem a todo momento retornar à coluna d’água, assumindo uma forma
ativa. A existência de ovos de resistência no sedimento está normalmente associada a
existência de condições adversas às formas ativas no passado, que levaram à indução da
produção de formas dormentes como um refúgio temporal (Gyllstrom & Hansson 2004).
O retorno de condições favoráveis propicia o fim da dormência no zooplâncton,
permitindo o início da fase ativa. No entanto, nem todos os ovos de resistência recebem
os sinais propícios à eclosão, acumulando-se no sedimento e formando um banco de ovos
(Hairston 1996; Caceres & Tessier 2003; DeStasio 2007). Os ovos de resistência do
banco de ovos podem permanecer viáveis por décadas, podendo integrar toda a
diversidade de espécies existente naquele ambiente (Vandekerkhove et al. 2005c), uma
vez que nem todas as espécies encontram-se na forma ativa ao mesmo tempo ou no
mesmo espaço.
Como a comunidade ativa é muito mais variável temporalmente, é necessário um
maior esforço amostral para a detecção de toda a diversidade local existente. Dessa
forma, muitos estudos sugerem que a diversidade de espécies ativa da coluna d’água
(diversidade observada) em um único momento é inferior à diversidade dormente
(diversidade potencial) (Marcus & Boero 1998), mas que a diversidade ativa se iguala à
diversidade dormente com o aumento de observações dos organismos ativos. Em função
da existência de bancos de ovos do zooplâncton, tem sido sugerido que a análise da
diversidade através dos ovos de resistência pode ser menos custosa e mais eficiente que a
análise da comunidade ativa para o registro da composição e riqueza de espécies
(Vandekerkhove et al. 2005b; Vandekerkhove et al. 2005c).
Três abordagens têm sido utilizadas para o estudo da abundância, composição e
viabilidade dos ovos de resistência no zooplâncton, como 1) o isolamento por flotação e
incubação individual dos ovos em laboratório, 2) a identificação e quantificação dos ovos
baseados na morfologia e 3) a estimativa do número de eclosões em armadilhas no campo
23
(Garcia-Roger et al. 2008). Cada uma dessas abordagens apresenta vantagens e
desvantagens dependendo da pergunta a ser respondida.
Recentemente um grande número de estudos têm utilizado a primeira abordagem,
sem a necessidade de isolar individualmente cada ovo. Esta abordagem tem como
benefícios englobar conjuntamente todos os ovos existentes, sem a necessidade de
identificação dos morfotipos. Facilita também a detecção de espécies com baixas
densidades de ovos no sedimento, que dificilmente seriam reconhecidas por seu
morfotipo. Comparado às eclosões in situ, a abordagem de eclosão em laboratório é
vantajosa em relação a ambientes muito profundos ou muito rasos, onde a instalação de
armadilhas é dificultada. Por fim, a estimativa da comunidade zoplanctônica a partir do
banco de ovos é facilitada também em ambientes de difícil acesso, onde amostragens
freqüentes da comunidade ativa são normalmente dificultadas.
Poucos trabalhos compararam a composição do banco de ovos com a composição
da comunidade ativa (Vandekerkhove et al. 2005b). Além disso, estes estudos têm
considerado somente rotíferos (May 1986; Crispim & Watanabe 2000; Duggan et al.
2002; Garcia-Roger et al. 2008) ou somente o grupo dos cladóceros individualmente
(Havel et al. 2000; Crispim & Watanabe 2001; Vandekerkhove et al. 2005b;
Vandekerkhove et al. 2005c; Pallazo et al. 2008a). Nunca os dois grupos são abordados
em um mesmo trabalho, comparando-se por exemplo o grau de concordância da riqueza
de espécies dormente entre rotíferos e cladóceros. A concordância na riqueza de espécies
de dois grupos distintos permitiria, por exemplo, identificar regiões com maior
biodiversidade a partir do estudo do banco de ovos de um grupo específico. Se
comprovado tal padrão, resultados obtidos somente para rotíferos ou para cladóceros
poderiam ser estendidos a outros grupos taxonômicos.
Além disso, a comparação da riqueza de espécies ativa e dormente raras vezes
leva em conta a identidade taxonômica das espécies. E mesmo assim, quando
consideradas as espécies, as comparações são normalmente realizadas de forma
descritiva. Assim, duas áreas concordantes na riqueza de espécies podem ser similares ou
não com relação à estrutura das comunidades. Para minimizar este problema,
especialmente em estudos voltados à prática da conservação, tem sido avaliada a
correlação nos padrões de similaridade de diferentes comunidades, como por exemplo
24
entre pássaros, insetos e plantas (Su et al. 2004). A utilização desta técnica permite
identificar áreas de alta biodiversidade baseada no estudo de um único grupo. No entanto,
nenhum trabalho analisou até hoje as correlações no padrão de similaridade entre
comunidades ativas e dormentes. A aplicação deste conceito entre comunidades ativas e
dormentes permitiria inferir de forma mais efetiva a eficácia da análise do banco de ovos
na determinação das comunidades zooplanctônicas mais diversas.
Neste estudo utilizamos uma abordagem de eclosão em laboratório para a
identificação da composição, riqueza de espécies e abundância da comunidade
zooplanctônica de 29 lagos em quatro regiões do Brasil. Os sistemas aquáticos das quatro
regiões diferem entre si especialmente quanto à sua origem, mas também quanto à
conectividade com outros sistemas aquáticos, área, volume, profundidade e permanência.
Os resultados obtidos através do estudo do banco de ovos foram também comparados
com a comunidade ativa proveniente de duas amostragens em períodos sazonais
diferentes em cada região.
Em função do exposto acima a hipótese deste trabalho é que:
1. a riqueza de espécies e o padrão de similaridade do banco de ovos não diferem dos
padrões observados na comunidade ativa.
Os objetivos deste estudo são:
1. determinar e comparar a composição, a riqueza de espécies e a abundância de eclosões
do banco de ovos de lagos provenientes de quatro regiões geográficas do Brasil e;
2. correlacionar a riqueza e o padrão de similaridade do banco de ovos com aqueles
encontrados na comunidade ativa.
25
2.2 Área de Estudo
Este estudo foi desenvolvido em quatro regiões geográficas distintas do Brasil
(Figura 1), que apresentam ambientes lênticos diferenciados. Foram considerados aqui
lagos da Serra de Carajás, da planície de inundação do Rio Trombetas, lagoas costeiras
do norte-fluminense e lagos da planície de inundação do alto Rio Paraná.
A Serra de Carajás está localizada no Sudeste do Estado do Pará e caracteriza-se
por apresentar inúmeros lagos com alto grau de isolamento entre si. Estes lagos podem
ser caracterizados em dois grandes grupos, sendo o primeiro de lagos profundos,
permanentes, com peixes e poucas macrófitas aquáticas. O segundo grupo caracteriza-se
por conter lagos rasos e algumas vezes temporários, sem peixes e quase sempre com
macrófitas aquáticas. Dentre os lagos de Carajás, aqueles com maior heterogeneidade
espacial provida pelas macrófitas aquáticas e com ausência de predação por peixes
possuem em média a maior riqueza de espécies zooplanctônicas ativa (Lopes 2008).
A planície de inundação do rio Trombetas também localiza-se no Estado do Pará,
na sua porção noroeste. Os ambientes aquáticos desta região são caracterizados por
apresentarem águas claras e grande oscilação do nível d’água em função do pulso de
inundação. Inúmeros lagos ocorrem em ambas as margens, sendo muitos
permanentemente conectados ao rio Trombetas. Os lagos conectam-se de forma paralela
ou perpendicular ao eixo principal do rio, característica que, a princípio, não apresenta
importância na estruturação das comunidades (fito)planctônicas (Quesado 2006). O fator
de maior relevância na estruturação do zooplâncton é sem dúvida o pulso de inundação, o
qual torna as comunidades mais homogêneas, mais ricas em espécies e menos densas nos
períodos de águas altas quando comparadas ao período de águas baixas (Bozelli 1992).
As lagoas costeiras abordadas neste estudo situam-se na região norte do Estado do
Rio de Janeiro e estão inseridas no site 5 do PELD (Pesquisas Ecológicas de Longa
Duração). Os ambientes considerados apresentam formações distintas, a partir do
embarreiramento de rios de pequena vazão ou em função do afloramento do lençol
freático. Alguns ambientes são sujeitos ao lançamento de esgotos e/ou aberturas
artificiais da barra de areia que os isola do oceano (Enrich-Prast et al. 2004), o que
influencia a estrutura e dinâmica do zooplâncton. De forma geral, a eutrofização favorece
rotíferos, enquanto o aumento da salinidade reduz a riqueza de espécies favorecendo o
26
estabelecimento de populações de origem marinha (Attayde & Bozelli 1998; Santangelo
et al. 2007).
Por fim, foram amostrados lagos do alto rio Paraná, localizado na divisa dos
estados do Paraná e Mato Grosso do Sul. A planície de inundação do alto rio Paraná
representa o último trecho do rio Paraná livre de barramento no território brasileiro e está
inserida no site 6 do PELD. Nesta região, nem todos os lagos estão conectados ao rio.
Procesos hidrodinâmicos, o grau de conectividade e o ciclo hidrológico são fatores
relevantes na estruturação e dinâmica da comunidade zooplanctônica. Os lagos
permanentemente isolados do rio estão sujeitos a menores flutuações do nível d’água e
apresentam, de forma geral, maior densidade e menor riqueza de espécies que os lagos
conectados (LansacToha et al. 2002).
A descrição das características limnológicas dos ambientes das regiões estudadas
e a estrutura física de alguns lagos podem ser encontradas em Lopes (2008), Quesado
(2006), Enrich-Prast et al (2004) e Thomaz et al (1997) para a Serra de Carajás, rio
Trombetas, lagoas costeiras e alto rio Paraná, respectivamente.
Figura 1: Mapa do Brasil indicando os locais de coleta do banco de ovos do zooplâncton. 1 – Serra de
Carajás (PA), 2 – Planície de inundação do rio Trombetas (PA), 3 – Lagoas costeiras (RJ) e 4 - Planície de
inundação do alto rio Paraná (divisa de PR e MS).
2
3
4
1
27
2.3 Materiais e Métodos
2.3.1 Composição, riqueza e densidade do banco de ovos.
Foram analisados os bancos de ovos de lagos de quatro regiões do Brasil, sendo
nove lagos da Serra de Carajás, nove lagos da planície de inundação do Rio Trombetas,
cinco lagoas costeiras do Norte-Fluminense e seis lagos da planície de inundação do Rio
Paraná, totalizando 29 lagos. Nas três primeiras regiões as coletas foram realizadas em
dezembro de 2007, enquanto no Rio Paraná as coletas foram feitas em setembro de 2008
(Tabela 1).
O sedimento de cada lago foi coletado com um coletor tipo core com 8 cm de
diâmetro em três pontos dentro de cada lago. Apenas a fração superficial do sedimento,
ou seja, os 3 cm superficiais, foi retida. O sedimento coletado nas três estações de cada
lago foi estocado conjuntamente em sacos plásticos, gerando uma única amostra por lago.
O sedimento foi estocado no escuro e sob temperatura ambiente até o processamento da
amostra, que ocorreu no máximo dois meses após a coleta. O sedimento de cada saco
plástico foi homogeneizado anteriormente ao seu processamento. Os ovos de resistência
provenientes de 100 g de sedimento úmido foram isolados a partir do método de flotação
em açúcar, modificado de Vandekerkhove et al. (2004). Brevemente, água e açúcar foram
misturados em uma razão de 1:1 e adicionados ao sedimento. O material foi
homogeneizado e centrifugado em tubos de 50 mL por 3 minutos em 2500 rpm. Após a
centrifugação, todo o sobrenadante foi filtrado em uma rede de malha de 20 µm e lavado
com água destilada em abundância para a remoção total do açúcar. A incubação dos ovos
sem o sedimento aumenta o número de espécies eclodidas e diminui o tempo necessário
para a eclosão (Vandekerkhove et al. 2004).
O material proveniente de cada amostra foi então acondicionado em aquários
individuais. Para a incubação dos ovos foi utilizado um meio artificial modificado de
(Tollrian 1993). A cada aquário foi adicionado 250 mL deste meio, sendo os aquários
mantidos em uma incubadora a 24
o
C, com um ciclo luminoso de 12:12 horas
claro/escuro. Os valores de pH do meio foram ajustados para 7,0 com uma solução
diluída de HCl.
28
Os experimentos foram realizados em três blocos, sendo avaliados inicialmente
lagoas costeiras e lagos da Serra de Carajás, seguido pelos lagos do rio Trombetas e por
fim foram analisados os lagos do rio Paraná.
Em cada bloco, a eclosão dos ovos foi acompanhada por 20 dias, sendo as
eclosões quantificadas a cada dois dias. O intervalo de dois dias foi escolhido para evitar
que organismos eclodidos pudessem morrer sem ser quantificados e/ou que ocorresse
reprodução partenogenética, fatores que alterariam os resultados.
Para a quantificação das eclosões, todo o volume de água dos aquários era filtrado
em um cano plástico com uma rede de malha removível de 20 µm de abertura. O material
retido na rede era então depositado em uma placa de Petri com água, sendo esta
observada sob uma lupa. Os organismos ativos eram identificados, quantificados e
removidos, sendo o material restante devolvido ao aquário de origem. Os materiais
utilizados nesta análise eram sempre rigorosamente lavados entre os aquários, com o
intuito de evitar a contaminação dos mesmos com ovos ou indivíduos ativos provenientes
de outros aquários. Náuplios de Calanoida foram considerados como espécies distintas
entre as diferentes regiões geográficas, uma vez que copépodes Calanoida no Brasil têm
uma distribuição latitudinal restrita (Matsumura-Tundisi 1986). Além disso, Ostracoda e
Anostraca também foram considerados como uma única espécie dentro de cada região
geográfica, em função da dificuldade de identificação ao nível específico.
Todos os meios de incubação foram trocados no sexto dia de experimento. Um
aquário sem incubação de ovos foi mantido na incubadora para se avaliar a possível
contaminação das amostras.
Ao final dos experimentos, foi possível estimar a composição, riqueza de espécies
e abundância (número de eclosões) de ovos de resistência no banco de ovos de cada lago.
2.3.2 Composição e riqueza da comunidade ativa
Para cada lago, a determinação da comunidade ativa foi realizada a partir de duas
amostras coletadas em períodos distintos do ano, cheia e seca nos ambientes amazônicos
e verão e inverno nas lagoas costeiras e alto rio Paraná.
No total, foram determinadas as comunidades ativas de somente 21 lagos, sendo
seis provenientes de Carajás, seis do rio Trombetas, três lagoas costeiras e seis do rio
29
Paraná. O ano de coleta da comunidade ativa para estes ambientes foi 2007, 2002, 2006 e
2008, respectivamente (Tabela 1).
As amostras foram coletadas a partir de arrastos verticais do fundo à superfície
com uma rede de malha de 50 μm. O material de cada amostra foi concentrado e
imediatamente fixado em formaldeído açucarado a uma concentração final de 4% para
posterior análise em laboratório. No laboratório, foram estimadas as densidades dos
organismos zooplanctônicos em subamostragens. Foram realizadas no mínimo 3
subamostragens de 5 mL em volumes conhecidos com coeficiente de variação da
abundância de no máximo 10%. Os organismos de pequeno tamanho (rotíferos) foram
quantificados em uma câmara de Sedgewick-Rafter sob microscópio, enquanto os
organismos de maior tamanho corporal (cladóceros e copépodes) foram quantificados em
câmara aberta sob um microscópio estereoscópico. Amostras com baixas densidades
foram quantificadas em sua totalidade. Copépodes Calanoida adultos foram considerados
como uma única espécie, já que não foi possível identificar os náuplios eclodidos do
banco de ovos ao nível de espécie.
Tabela 1: Número de lagos e data de amostragem para cada região geográfica avaliada
neste estudo
Comunidade dormente Comunidade ativa
Região No. de lagos Ano de coleta No. de lagos Ano de coleta
Serra de Carajás 9* 2007 6 2007
Rio Trombetas 9 2007 6 2002
Lagoas Costeiras 5 2007 3 2006
Rio Paraná 6 2008 6 2008
* 3 lagos excluídos das análises do banco de ovos, por não eclodir qualquer ovo de resistência
2.3.3 Análises Estatísticas
2.3.3.1 Banco de ovos
Os resultados do experimento de eclosão foram comparados entre as regiões
geográficas inicialmente quanto à abundância e o número de espécies que eclodiram. A
abundância total de indivíduos observados durante o tempo de eclosão foi comparada
com uma ANOVA one-way, após a transformação dos dados em log
(x+1) para
normalização da distribuição dos dados e homogeneização das variâncias.
A riqueza de espécies de cada região geográfica foi comparada a partir de curvas
de rarefação construídas para cada região geográfica em função do número de lagos
30
amostrados. Curvas de rarefação permitem comparar a riqueza de espécies entre locais
(ou datas) com esforço amostral diferenciado (Gotelli & Colwell 2001). Neste estudo
cada região teve um número distinto de lagos amostrados, além de abundâncias de
eclosões muito diferenciadas. As curvas de cada região geográfica foram plotadas
conjuntamente com o intervalo de confiança de 95%. A riqueza de espécies foi
comparada pela sobreposição dos intervalos de confiança com cinco lagos amostrados em
cada região (cinco é o número mínimo de lagos em uma região), de modo que a sua
sobreposição indica ausência de diferenças estatísticas entre os tratamentos (Gotelli &
Colwell 2001). As curvas de rarefação foram construídas com auxílio do programa
EstimateS 8.0 (Colwell 2005).
Os dados de composição e densidade de organismos emergentes do banco de ovos
foram avaliados com uma Multi-Response Permutation Procedures (MRPP) e com uma
Non-metric Multidimensional Scaling (NMS ou NMDS). A MRPP é um teste multi-
variado não-paramétrico que testa a hipótese de não haver diferenças entre dois ou mais
tratamentos (McCune & Grace 2002). O valor de A da MRPP descreve o tamanho do
efeito, ou seja, a homogeneidade das amostras dentro de cada tratamento em relação a
comparações aleatórias entre os tratamentos (McCune & Grace 2002). O valor de A varia
de <0 a 1. Quando todos os itens dentro de um grupo são idênticos A = 1, se a
heterogeneidade dentro dos tratamentos é igual às comparações aleatórias A = 0, e se a
heterogeneidade dentro dos tratamentos é maior que as comparações aleatórias A < 0
(McCune & Grace 2002). A similaridade de Bray-Curtis foi utilizada como medida de
distância, utilizando-se as regiões geográficas como variáveis agrupadoras. A matriz de
similaridade foi transformada em um ranking (rank-transformation) para corrigir
qualquer perda de sensibilidade com a heterogeneidade dos dados. Além disso, esta
transformação também aumenta a correspondência dos resultados da MRPP com aqueles
provenientes da NMS utilizada para ilustrar as relações entre as amostras.
Os dados da comunidade emergente do banco de ovos nas diferentes regiões
foram avaliados também com uma NMS. A NMS é de forma geral o método de
ordenação de comunidades ecológicas mais efetivo (McCune & Grace 2002) e é bastante
indicada para dados com distribuição não-normal e com escalas arbitrárias ou
descontínuas (McCune & Mefford 1999). A NMS consiste na disposição gráfica com o
31
menor número de dimensões (eixos) possível das relações multi-dimensionais entre
amostras. A efetividade desta redução de eixos é determinada pelo stress gerado. Os
valores de stress variam de 0 a 1 e quanto mais próximo de zero melhor a ordenação.
Valores de stress de até 0.15 são considerados satisfatórios para dados de comunidades
ecológicas (McCune & Grace 2002). Assim como na MRPP, foi usada na NMS uma
medida de distância baseada no índice de similaridade de Bray-Curtis. Os resultados
foram analisados inicialmente com o modo autopilot disponível no programa PC-ORD
4.0. Este teste indica qual a melhor configuração para a análise final dos dados, baseado
no menor número de eixos necessários e no menor stress resultante da redução no número
dos eixos. As opções selecionadas pelo autopilot foram 3 eixos com 400 permutações.
A concordância na riqueza de espécies dormentes foi analisada a partir de
correlações de Pearson (Heino 2002), buscando-se as relações entre rotíferos, cladóceros
e a comunidade total. Este procedimento foi adotado considerando-se todos os lagos
conjuntamente e também para as regiões de Carajás, Trombetas e Paraná separadamente.
As lagoas costeiras não foram analisadas separadamente em função do baixo número de
ambientes com dados da comunidade ativa.
2.3.3.2 Comunidade dormente x comunidade ativa
Comparações entre a riqueza ativa e dormente não puderam ser realizadas de
forma direta, uma vez que o esforço amostral na comunidade ativa foi superior ao da
comunidade dormente, isto é, um número superior de indivíduos foi identificado na
análise das formas ativas. Dessa forma, comparações entre a riqueza de espécies são
inadequadas. Uma vez que a identificação das formas ativas não levou em conta o
número de indivíduos amostrados e a ordem de registro das espécies, correções que
visem equalizar o esforço amostral não foram possíveis.
Dessa forma, foram realizadas comparações entre as comunidades ativa e
dormente somente onde o número absoluto de espécies não é testado, mas sim a sua
proporção e a sua correlação com outras variáveis.
As comparações entre a riqueza dormente e ativa foram feitas através de
correlações. A composição e a riqueza de espécies provenientes do banco de ovos foram
correlacionadas com aquelas da comunidade ativa de seu respectivo lago, considerando-
32
se individualmente o grupo dos rotíferos, o dos cladóceros e a comunidade total. Os
valores da riqueza de espécies [log
10
(x +1)] dormente e ativa foram inicialmente
correlacionados (Correlações de Spearman) para se testar a concordância (Heino 2002)
entre elas. Este procedimento foi adotado considerando-se todos os lagos conjuntamente
e também para as regiões de Carajás, Trombetas e Paraná separadamente.
Além disso, as matrizes de distância das comunidades ativa e dormente, baseadas
no índice de similaridade de Jaccard, foram correlacionadas com um teste de Mantel. O
teste de Mantel avalia a correlação entre duas matrizes de distância, sendo a hipótese nula
de não haver correlação entre as matrizes (McCune & Grace 2002). A significância do
resultado foi testada através de 9999 permutações de Monte Carlo, onde a ordem das
espécies e dos lagos de uma das matrizes é trocada de forma aleatória. A correlação dos
índices de similaridade dos organismos ativos e dormentes foi testada apenas para os
ambientes da Serra de Carajás, do rio Trombetas e do alto rio Paraná, onde um número
suficiente de amostras existe. As correlações foram realizadas considerando-se apenas
rotíferos, apenas cladóceros e a comunidade total. Três lagos da Serra de Carajás não
apresentaram qualquer eclosão e foram excluídos de todas as análises.
33
2.4 Resultados
2.4.1 Banco de ovos
Durante todo o experimento de eclosão foram observados organismos
pertencentes aos grupos Rotifera, Cladocera, Copepoda (Calanoida), Ostracoda e
Anostraca, em um total de 1525 indivíduos e 88 táxons (veja Anexo no fim do capítulo).
Rotíferos e cladóceros foram os grupos com eclosão em maior abundância e número de
espécies (Figura 2a, b). No total foram observados 62 espécies de rotíferos, 23 de
cladóceros, duas de copépodes, uma de Anostraca e uma de Ostracoda eclodindo dos
bancos de ovos. Considerando-se todos os lagos juntos, a riqueza total de espécies por
lago variou de 1 a 18 [média = 7,41 ± 5,05 (DP)] e a abundância variou de 1 a 294 [média
= 56,48 ± 66,45 (DP)].
Figura 2: Contribuição relativa dos principais grupos zooplanctônicos para a a) riqueza de espécies e a b)
abundância de eclosões nos lagos das quatro regiões amostradas.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
CARAJÁS TROMBETAS L. COSTEIRAS PARANÁ
% da densidade
0%
20%
40%
60%
80%
100%
CARAJÁS TROMBETAS L. COSTEIRAS PARANÁ
% da riqueza
OSTRACODA
ANOSTRACA
CALANOIDA
CLADOCERA
ROTIFERA
a
b
34
Eclosões de rotíferos e cladóceros foram registradas em todas as regiões
amostradas, apesar de nem todos os lagos apresentarem os dois grupos. A eclosão de
Anostraca foi registrada somente na região de Carajás, enquanto Calanoida e Ostracoda
foram observados somente em Carajás e nas lagoas costeiras. As famílias com maior
contribuição em riqueza de espécies e abundância foram Brachionidae, Lecanidae e
Trichocercidae entre os rotíferos. Entre os cladóceros, as famílias mais ricas em espécies
foram Chydoridae e Sididae. As famílias mais abundantes de cladóceros foram
Chydoridae, Bosminidae, Machotricidae e Sididae. No entanto, o táxon com o maior
número de eclosões registradas em um único lago foi Anostraca.
A riqueza de espécies determinada pelas curvas de rarefação em função do
número de lagos amostrados diferiu entre as regiões geográficas (Figura 3). A riqueza de
espécies presentes no banco de ovos dos lagos de Carajás foi significativamente superior
em relação às lagoas costeiras e aos ambientes do rio Paraná, não diferindo no entanto
dos lagos do rio Trombetas. Os lagos do rio Trombetas apresentaram riqueza
significativamente maior que os lagos do rio Paraná, não diferindo no entanto das lagoas
costeiras. Não existiram diferenças entre as lagoas costeiras e os ambientes do rio Paraná
(Figura 3). O valor médio da riqueza de espécies por região registrado no experimento
pode ser observado para rotíferos, cladóceros e a comunidade total na figura 4a, b, c,
respectivamente.
Figura 3: Curvas de acúmulo de espécies do banco de ovos de quatro regiões geográficas em função do
número de lagos amostrados. Diferenças significativas entre os tratamentos foram verificadas através da
sobreposição da barra de erros (I.C. 95%) com cinco lagos amostrados. Letras diferentes após os nomes das
regiões denotam diferenças significativas. Os símbolos do eixo X foram levemente deslocados
horizontalmente para melhor visualização das barras de erros.
35
Não foi observada diferença significativa na abundância de eclosões entre as
diferentes regiões amostradas (ANOVA, p > 0,05), provavelmente em função da alta
variabilidade entre os lagos dentro de uma mesma região. No entanto, a tendência foi de
maior número de eclosões nos lagos da planície de inundação do rio Trombetas, seguida
pelos lagos da Serra dos Carajás, lagoas costeiras e bacia do rio Paraná, quando
considerados apenas rotíferos e cladóceros individualmente (Figura 4a, b). Ao se avaliar a
abundância total de indivíduos, os lagos da serra de Carajás apresentaram média
ligeiramente superior aos lagos do rio Trombetas, especialmente em função de eclosões
de Anostraca (Figura 4c).
Figura 4: Média (± 1 EP) da abundância
e riqueza de espécies eclodida do banco
de ovos de lagos de diferentes regiões
geográficas. Resultados provenientes de
100g de sedimento úmido. a) valores
para rotíferos, b) cladóceros e c) valores
para toda a comunidade.
36
A análise MRPP mostrou existir diferenças significativas entre a estrutura das
comunidades emergentes das quatro regiões. O valor de A variou de 0,17 a 0,28; (p <
0,05 para todas as combinações possíveis). A NMS apresentou um forte agrupamento
entre os lagos localizados em uma mesma região geográfica, especialmente quando
plotados os eixos 1x3 e 2x3 (Figura 5). Estes resultados demonstram uma menor
variabilidade entre os bancos de ovos dos lagos localizados em uma mesma região
geográfica. A variabilidade é maior entre ambientes localizados em diferentes regiões.
Figura 5: Ordenação da NMS em relação à composição e abundância de eclosões do banco de ovos das
quatro regiões geográficas. Stress = 0,18.
37
A riqueza de espécies dormentes não se mostrou concordante entre rotíferos e
cladóceros em nenhuma das regiões amostradas (Tabela 2), ou seja, os lagos com maior
número de espécies de rotíferos não apresentaram necessariamente o maior número de
espécies de cladóceros. No entanto, a riqueza de rotíferos no estado de dormência
apresentou correlações positivas significativas com a riqueza total de espécies,
evidenciando mais uma vez a maior contribuição dos rotíferos para a riqueza dormente.
Os cladóceros apresentaram correlação positiva significativa com a riqueza total somente
quando todos os ambientes são analisados conjuntamente (Tabela 2).
Tabela 2: Correlações de Pearson entre a riqueza de espécies dormente de rotíferos, cladóceros e da
comunidade zooplanctônica total. Foram considerados todos os ambientes estudados juntamente ou
separados por região geográfica. *Correlações significativas (p<0,05).
Carajás Trombetas Paraná Todos os lagos
Rotíferos x Cladóceros
0,17 -0,06 -0,03 0,31
Rotíferos x Com. total
0,88* 0,81* 0,83* 0,89*
Cladóceros x Com. total
0,62 0,54 0,54 0,68*
2.4.2 Comunidade dormente x comunidade ativa
Comparando-se os valores absolutos da riqueza de espécies ativa e dormente, é
possível observar que a riqueza total de espécies e do grupo dos rotíferos proveniente do
banco de ovos mostrou-se maior que a da comunidade ativa somente em dois ambientes,
sendo um pertencente à Serra de Carajás e o outro a uma lagoa costeira (Figura 6a, c).
Considerando-se os cladóceros, um ambiente da Serra de Carajás e outro do rio
Trombetas apresentaram riqueza de espécies idênticas entre o banco de ovos e a
comunidade ativa (Figura 6b). Os demais lagos apresentaram riqueza de espécies
superiores nas formas ativas. No entanto, deve ser relembrado aqui que o esforço
amostral é superior para as comunidades ativas.
Não foi observada qualquer correlação significativa entre a riqueza de espécies
das comunidades ativa e dormente considerando-se todos os lagos conjuntamente
(Correlação de Spearman, p > 0,05, Tabela 3). Considerando as regiões geográficas
individualmente, uma correlação negativa significativa foi detectada entre as riquezas
ativa e dormente de rotíferos nos lagos do rio Paraná (Tabela 3), ou seja, quanto maior a
riqueza ativa, menor a riqueza de espécies dormente.
38
Tabela 3: Correlações de Spearman entre a riqueza de espécies ativa e dormente de rotíferos, cladóceros e
da comunidade zooplanctônica total. Foram considerados todos os ambientes estudados juntamente ou
separados por região geográfica. *Correlações significativas (p<0,05).
Carajás Trombetas Paraná Todos os lagos
Rotíferos
0,32 0,28 - 0,89* 0,16
Cladóceros
0,48 0,61 - 0,56 0,41
Com. Total
0,70 - 0,06 - 0,56 0,32
Figura 6: Comparação da diversidade
ativa e dormente no banco de ovos para
a) rotíferos, b) cladóceros e c)
comunidade zooplanctônica total de
lagos de Carajás, rio Trombetas, lagoas
costeiras e alto rio Paraná. Cada ponto
representa um lago e a linha transversal
mostra a região de igualdade na riqueza
de espécies ativa e dormente.
39
Considerando agora não somente a riqueza mas também a identidade das
espécies, foi observado que em média 19%, 15%, 7% e 6 % das espécies de rotíferos
foram encontradas exclusivamente na forma dormente para Carajás, rio Trombetas,
lagoas costeiras e rio Paraná, respectivamente (Figura 7a). As espécies de rotíferos
exclusivamente ativas representaram 72%, 76%, 55% e 85% do total para Carajás, rio
Trombetas, lagoas costeiras e rio Paraná, respectivamente. O percentual médio de
espécies de rotíferos em comum nas formas ativa e dormente foi bastante baixo para
Carajás, Trombetas e rio Paraná, com apenas 8-9% do total. Para as lagoas costeiras este
percentual chegou a 38% (Figura 7a).
Figura 7: Contribuição relativa do
número de espécies encontradas
exclusivamente nas formas ativa (na
coluna d’água), dormente (no banco de
ovos) ou ambas para a) rotíferos, b)
cladóceros e c) comunidade total em
lagos de quatro regiões geográficas do
Brasil. Serra de Carajás, n = 6; rio
Trombetas, n = 6; lagoas costeiras, n= 3
e rio Paraná, = 6. Note que o esforço
amostral é maior para a comunidade
ativa. Veja Materiais e Métodos para
detalhes.
Comum
Ativa
Dormente
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Carajás Trombetas L. costeiras Paraná
a) ROTIFERA
b) CLADOCERA
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Carajás Trombetas L. costeiras Paraná
c) COMUNIDADE TOTAL
0%
20%
40%
60%
80%
100%
Carajás Trombetas L. costeiras Paraná
40
Com relação aos cladóceros, os lagos de Carajás, rio Trombetas, lagoas costeiras
e rio Paraná apresentaram apenas na forma dormente uma média de 11%, 18%, 10% e
13% do total de espécies (Figura 7b). As espécies exclusivamente ativas representaram
em média 68%, 52%, 70% e 82% do total de espécies de cladóceros, para os mesmo
ambientes. Já as espécies comuns aos meios pelágico e ao banco de ovos representaram
21%, 30%, 20% e 5% do total de espécies, respectivamente (Figura 7b).
Do total de espécies observadas nas comunidades ativa e dormente da região de
Carajás, em média 63% foram encontradas somente na forma ativa, 23% somente na
forma dormente e 13% nas formas ativa e dormente (Figura 7c). Considerando os lagos
do rio Trombetas, um padrão bastante parecido foi observado, com 64%, 24% e 12% das
espécies sendo observadas nas formas ativa, dormente e ambas, respectivamente. As
lagoas costeiras apresentaram um percentual um pouco maior de espécies em comum nas
formas ativa e dormente, com 26% do total. Espécies observadas exclusivamente nas
formas ativa ou dormente nas lagoas costeiras corresponderam a 51% e 26%,
respectivamente (Figura 7c). No rio Paraná, espécies dormentes e em comum com a
comunidade ativa apresentaram cerca de 7% do total de espécies para cada grupo.
Espécies exclusivamente encontradas na forma ativa representaram 86% do total (Figura
7c).
Foi observada uma correlação positiva significativa entre os padrões de
similaridade das comunidades ativa e dormente somente para o grupo dos rotíferos dos
lagos da Serra de Carajás (Teste de Mantel, p < 0,05, Tabela 4, figura 8). A similaridade
ativa e dormente tanto de cladóceros quanto da comunidade total apresentaram
correlações positivas apenas marginalmente significativas em Carajás (Teste de Mantel, p
= 0,07). Ao se considerar os lagos da região do rio Trombetas ou do rio Paraná, as
correlações de todos os grupos não foram significativas (Tabela 4, Figura 8).
41
Tabela 4: Correlações de Mantel (r
M
) entre as matrizes de distância das comunidades ativa e dormente
baseadas na similaridade de Jaccard. Os resultados foram analisados para rotíferos, cladóceros e toda a
comunidade conjuntamente, para os lagos de Carajás, Trombetas e Paraná (n=6 para cada região).
*Correlações significativas após 9999 randomizações (Teste de Mantel, p<0,05).
Carajás Trombetas Paraná
Rotíferos
0,62* - 0,48 - 0,03
Cladóceros
0,36 - 0,12 - 0,36
Com. Total
0,36 - 0,49 - 0,05
Figura 8: Comparação da similaridade de Jaccard da comunidade ativa com a similaridade de Jaccard da
comunidade dormente entre todos os pares de lagos da Serra de Carajás, do rio Trombetas e do alto rio
Paraná (n=15). As correlações foram feitas separadamente para rotíferos, cladóceros e com o zooplâncton
total. Correlação significativa somente para rotíferos em Carajás (tabela 3).
42
2.5 Discussão
Nossos resultados demonstram que a maior parte dos ambientes aquáticos
estudados apresentam um banco de ovos ativo, mesmo existindo algum grau de diferença
na composição, riqueza de espécies e abundância (estimada pelo número de eclosões)
dentro de uma mesma região geográfica. Apesar de utilizarmos um meio artificial para a
incubação, com um único fotoperíodo e uma única temperatura, a eclosão dos ovos
parece ter ocorrido de forma geral com sucesso, validando os resultados e a comparação
dos bancos de ovos estudados. Se considerarmos a riqueza de espécies estimada de
rotíferos e cladóceros no território brasileiro (Agostinho et al. 2005), nosso experimento
com apenas 29 lagos proporcionou a eclosão de 13 e 21% do total de espécies de rotíferos
e cladóceros no Brasil, respectivamente.
A existência de um banco de ovos ativo indica a existência de fatores indutores da
diapausa nos ambientes estudados. Através dos nossos dados não é possível identificar os
fatores indutores específicos da diapausa nestes ambientes. No entanto, estes fatores
podem ser específicos para cada espécie e podem se repetir várias vezes ao longo do
tempo. Fatores comumente indutores da diapausa no zooplâncton são alterações na
temperatura e fotoperíodo, na qualidade da água e na disponibilidade de alimento
(Gyllstrom & Hansson 2004), além de altas densidades populacionais (Gilbert 2003b).
Para os ambientes estudados, é pouco provável que temperatura e fotoperíodo sejam os
mais importantes. A sazonalidade nos ambientes tropicais está relacionada especialmente
à precipitação e à flutuação do nível d’água nos ambientes aquáticos. Dessa forma, é
possível que o pulso de inundação tenha maior importância nos lagos das planícies de
inundação do rio Trombetas e nos lagos conectados do alto rio Paraná, onde o período de
águas baixas proporciona por exemplo um grande aumento na densidade do zooplâncton
(Bozelli 1994; LansacToha et al. 2002). Por outro lado, muitos ambientes da Serra de
Carajás sofrem drásticas reduções no nível d’água no período de seca, chegando até
mesmo a secar completamente (Lopes 2008). Este pode ser, muito provavelmente, um
fator indutor da diapausa no zooplâncton, associado também às altas densidades
populacionais com a gradual redução da coluna d’água pela evaporação. De fato, ovos de
resistência são comumente encontrados em ambientes temporários e representam uma
importante forma de restabelecimento das populações (Brock et al. 2003). Para as lagoas
43
costeiras, a salinidade possivelmente apresenta papel importante, uma vez que poucas
espécies de água doce são tolerantes à salinidade na forma ativa. No entanto, seus ovos
de resistência são, de forma geral, tolerantes à salinidade (Bailey et al. 2004), conferindo
a persistência das populações nestes ambientes em longo prazo.
A predominância de espécies de rotíferos e a maior abundância de eclosões deste
grupo a partir do banco de ovos da maior parte dos lagos reflete um padrão semelhante
comumente observado na comunidade ativa. Rotíferos normalmente apresentam maior
densidade e riqueza de espécies na coluna d’água em todas as regiões estudadas, como
demonstrado em alguns ambientes de Carajás (Lopes 2008), do rio Trombetas (Bozelli
1994), do alto rio Paraná (LansacToha et al. 2002) e em lagoas costeiras (Santangelo et
al. 2007). As famílias mais ricas em espécies na forma ativa nos ambientes aquáticos
brasileiros – Brachionidae, Lecanidae e Trichorcercidae (Rocha et al. 1995) -
mostraram-se também como as mais frequentes no banco de ovos dos lagos estudados.
Cladóceros também apresentaram um número alto de espécies e eclosões, também
refletindo a abundância deste grupo nas comunidades ativas. Com menor frequência,
representantes do grupo Calanoida, Ostracoda e Anostraca também foram observados. No
grupo Anostraca é importante frisar que sua origem provém somente de lagos
temporários. Anostraca normalmente habita ambientes temporários e recorre à diapausa
para a persistência das populações (Brendonck & Riddoch 2000; Hulsmans et al. 2006),
assim como parece acontecer nos ambientes da Serra de Carajás.
O alto grau de diferenciação entre os bancos de ovos, mesmo entre lagos de uma
mesma região geográfica, poderia ser explicado antes de tudo por diferenças nas
comunidades ativas, que são refletidas nos bancos de ovos. No entanto, assumindo a
existência de comunidades ativas semelhantes dentro de cada região geográfica,
diferenças nos bancos de ovos indicam a existência de alguma variabilidade nas
condições de indução, sobrevivência ou eclosão dos ovos. Quatro fatores principais
podem explicar esta diferença, relacionados à indução da produção de ovos de
resistência, à viabilidade dos ovos, à densidade de ovos no sedimento e à capacidade de
eclosão em laboratório. Primeiramente, é possível que nem todas as populações de uma
mesma espécie encontradas sob a forma ativa recebam estímulos para a produção de ovos
de resistência. De fato, as estratégias para a diapausa variam em uma mesma espécie em
44
função das características do ambiente, como a permanência da coluna d’água (Caceres
& Tessier 2004b). Em Carajás por exemplo, os lagos variam de permanentes a
temporários na época de seca. Em segundo lugar, assumindo que todas as espécies e
populações produzam igualmente ovos de resistência, a viabilidade dos ovos pode ser
diferenciada entre regiões geográficas e lagos dentro de uma mesma região. Populações e
espécies cujos ovos perdem sua viabilidade com maior velocidade ou maior frequência
têm reduzidas as chances de eclosão em laboratório, determinando variações entre os
lagos. Inúmeros fatores influenciam a viabilidade dos ovos de resistência, como a idade
(De Meester & De Jager 1993b) e a adversidade do sedimento (Garcia-Roger et al.
2006c). Em terceiro lugar, ovos com baixas densidades têm menores chances de captura,
diminuindo a probabilidade de seu registro através de eclosões em laboratório. As baixas
densidades podem ser função de uma pequena produção, alta senescência, alta taxa de
eclosão em campo ou rápido soterramento em camadas profundas do sedimento. No
entanto, os métodos utilizados neste estudo assemelham-se a diversos estudos com
zooplâncton onde a comunidade dormente é determinada a partir de 100g de sedimento
úmido ou menos, coletado na camada mais superficial (Vandekerkhove et al. 2005c;
Garcia-Roger et al. 2008). Esforços amostrais mais intensos podem sem dúvida
maximizar o registro das espécies nas formas dormentes, mas o processamento de mais
amostras implica em maior disponibilidade de tempo. Por fim, os estímulos para a
eclosão dos ovos de resistência são espécie-específicos e não há garantias de que todos os
ovos presentes nas amostras receberam o estímulo ideal, apesar do alto número de
espécies registradas. A incubação dos ovos em condições variadas de temperatura e
fotoperíodo, por exemplo, poderia fazer aumentar ainda mais o número de espécies e
abundância registradas.
Os fatores discutidos acima podem explicar também, individualmente ou de
forma complementar, a maior riqueza de espécies dormentes observada nos ambientes
amazônicos (Figura 3). Considerando outros estudos previamente publicados, apenas sete
espécies foram encontradas no reservatório da Pampulha (MG) através da identificação
de morfotipos (Maia-Barbosa et al. 2003). Em uma lagoa fechada da região do alto rio
Paraná, apenas cinco espécies de cladóceros foram observadas na forma dormente em
coletas ao longo de um ano (Pallazo et al. 2008a). No entanto, em outras duas lagoas
45
também localizadas no alto rio Paraná, um total de 52 espécies foram registradas no
banco de ovos, sendo a maior parte proveniente de um ambiente temporário (Pallazo et
al. 2008b). A incubação de sedimento seco de um açude no nordeste brasileiro propiciou
a eclosão de 15 espécies de rotíferos e sete espécies de cladóceros, respectivamente
(Crispim & Watanabe 2000, 2001). Por fim, 14 espécies da comunidade zooplanctônica
foram registradas na forma dormente em um lago temporário próximo ao rio
Paranapanema, SP (Panarelli et al. 2008). Dessa forma, bancos de ovos relativamente
pobres em espécies parecem ser comuns nos sistemas aquáticos continentais brasileiros.
Além disso, o panorama apresentado nos estudos anteriores sugere que a incidência da
seca nos ambientes aquáticos, tanto em Carajás como nos ambientes dos estudos acima, é
um importante indutor da diapausa.
Rotíferos e cladóceros apresentaram baixa concordância na riqueza de espécies
dormentes, tanto em regiões geográficas isoladas como em todos os lagos analisados
conjuntamente (Tabela 2). Assim, a análise da diversidade de espécies do banco de ovos
de um grupo não pode prever o padrão de diversidade do outro. Este resultado pode ser
função dos mesmos quatro fatores discutidos acima para explicar a diferenciação do
banco de ovos nas diferentes regiões. Rotíferos e cladóceros podem responder de forma
diferente aos fatores indutores da diapausa, e seus ovos podem apresentar viabilidade e
densidades distintas, além de requisitos diferentes para a eclosão.
Uma ampla comparação da composição do banco de ovos com a comunidade
ativa não foi possível neste trabalho. O esforço amostral superior na comunidade ativa
poderia trazer padrões pouco consistentes com a realidade dos ambientes analisados.
Normalmente, a comparação das comunidades ativa e dormente exige a identificação de
um número similar de indivíduos pelos dois métodos, que normalmente são por volta de
200 indivíduos (Vandekerkhove et al. 2005b; Vandekerkhove et al. 2005c). No entanto,
mesmo com um maior esforço amostral na identificação das formas ativas, um pequeno
percentual de espécies foi identificado somente na forma dormente, tanto para cladóceros
como para rotíferos, em todas as regiões amostradas. Este resultado indica que o estudo
do banco de ovos, independente da tipologia do lago, pode contribuir para a determinação
da biodiversidade nos ambientes aquáticos, corroborando com estudos anteriores
(Crispim & Watanabe 2001; Vandekerkhove et al. 2005b).
46
Deve ser destacado que algumas espécies eclodidas do banco de ovos não são
verdadeiramente planctônicas, mas sim bentônicas ou associadas à vegetação aquática.
Este é o caso de Chydoridae e Lecanidae, por exemplo. Além disso, uma vez que muitos
lagos são extremamente rasos ou densamente colonizados por macrófitas aquáticas, é
comum o registro desses táxons em amostras do plâncton. Por esta razão, tanto
organismos estritamente planctônicos quanto aqueles não-planctônicos foram
incorporados nas análises de comparação das comunidades ativas e dormentes.
A concordância na riqueza de espécies ativas e dormentes e a correlação dos
índices de similaridade das comunidades ativas com as comunidades dormentes foi de
forma geral não significativa (Tabelas 3 e 4). Somente o grupo dos rotíferos em Carajás
apresentou uma correlação significativa nos padrões de similaridade de espécies ativas e
dormentes (Tabela 4, figura 8). Cladóceros e a comunidade total apresentaram
correlações marginalmente significativas em Carajás. Este padrão geral de baixa
concordância não permite o uso da riqueza de espécies e similaridade do banco de ovos
para a determinação dos ambientes aquáticos com comunidades zooplanctônicas ativas
mais diversas e mais similares. É necessário testar ainda o efeito do esforço amostral nos
padrões de concordância dentro do banco de ovos e entre as comunidades ativa e
dormente.
Com relação a Carajás, onde os padrões de concordância na similaridade foram
mais elevados, a existência de um banco de ovos que reflete a comunidade ativa pode ter
relação com a capacidade reduzida de imigração e a incidência de seca em alguns lagos.
Estas características provavelmente propiciam uma maior correlação nos índices de
similaridade das comunidades ativa e dormente (Tabela 3, Figura 8). Por outro lado, nos
lagos de Trombetas é possível que nem todas as espécies necessitem de um banco de
ovos para a persistência nos lagos. Nestes ambientes a conectividade permanente entre os
ambientes estudados com o rio Trombetas pode ser um mecanismo relativamente mais
importante para a persistência e dispersão das espécies (Thomaz et al. 2007), propiciando
menor concordância e menores correlações nos padrões de similaridade. A maior
previsibilidade na possibilidade de recolonização dos lagos com a chegada de cada nova
cheia diminuiria a necessidade do investimento em um banco de ovos.
47
Podemos concluir que os ambientes aquáticos em variadas regiões geográficas e
com tipologias distintas normalmente apresentam um banco de ovos do zooplâncton
ativo. No entanto, os bancos são altamente variáveis em relação à sua composição e
densidade, estimada neste estudo pelo número de eclosões. Rotíferos e cladóceros são os
grupos que em média apresentam maior frequência nos bancos de ovos, mas nem sempre
ocorrem em grandes quantidades.
A riqueza de espécies de rotíferos e cladóceros em estágio de dormência não se
mostrou concordante neste estudo nos três grupos de lagos oriundos de regiões
geográficas distintas. A análise do banco de ovos complementou listas de espécies
oriundas de análises das comunidades ativas, mas mostrou de forma geral pouca
previsibilidade na identificação dos ambientes mais ricos em espécies e no padrão de
similaridade da comunidade ativa. É necessário definir futuramente a importância
relativa do banco de ovos para a determinação destas características em função de sua
região geográfica e da tipologia dos lagos estudados, considerando também a importância
de um esforço amostral similar entre as comunidades ativa e dormente.
48
Anexo 1: Espécies encontradas nas formas dormente (D) e ativa (A) em pelo menos um
dos ambientes aquáticos das quatro regiões amostradas.
Serra de
Carajás
Rio
Trombetas
Lagoas
costeiras
Rio
Paraná
D A D A D A D A
ROTIFERA
Anuraeopsis navicula
x x
Ascomorpha sp. x x x
Asplanchna sieboldi
x x x x
Asplanchna sp1 x
Asplanchna sp2 x x
Asplanchnopus sp1 x x
Asplanchnopus sp2 x
Asplanchnopus sp3 x
Brachionus angularis
x
Brachionus bidentata
x
Brachionus calyciflorus
x x x
Brachionus caudatus
x x x
Brachionus dolabratus
x x x x
Brachionus falcatus
x x x x
Brachionus forficula
x
Brachionus gessneri
x x
Brachionus gillardi
x x
Brachionus mirus
x x
Brachionus plicatilis
x x
Brachionus sp1 x
Brachionus sp2 x
Brachionus urceolaris
x
Brachionus zahniseri
x x
Cephalodella gibba
x x
Cephalodella sp. x x
Collotheca sp. x x x
Conochilus coenobasis
x
Conochilus dossuaris
x
Conochilus unicornis
x
Conochilus sp. x
Dicranophoroides caudatus
x
Dicranophorus sp. x x
Dipleuchanis propatula
x x x
Enteroplea lacustris
x
Epiphanes cf. macrourus x x
Epiphanes clavulata
x
Euchlanis deflexa
x
Euchlanis dilatata
x
Euchlanis sp. x
Filinia longiseta
x x x x
Filinia opoliensis
x
Filinia pejleri
x x x x x
Filinia terminalis
x x
Gastropus sp. x x
Harringia sp. x
Hexarthra intermedia
x
Hexarthra mira
x
Hexarthra sp. x x x
49
Continuação
Serra de
Carajás
Rio
Trombetas
Lagoas
costeiras
Rio
Paraná
D A D A D A D A
keratella americana
x x
Keratella cochlearis
x x
Keratella lenzi
x x
Keratella tropica
x
Lecane bulla
x x x x x
Lecane cf. elsa x
Lecane closterocerca
x x x
Lecane cornuta
x x
Lecane curvicornis
x x x x
Lecane elsa
x
Lecane furcata
x x x
Lecane grandis
x
Lecane haliclista
x
Lecane hamata
x
Lecane hornemanni
x x
Lecane inermis
x
Lecane leontina
x x x x x
Lecane ludwigii
x x
Lecane luna
x x x
Lecane lunaris
Lecane melini
x
Lecane oenoi
x
Lecane pertica
x x x
Lecane proiecta
x x x
Lecane rhytida
x x
Lecane signifera
x x
Lecane stichaea
x
Lecane ungulata
x
Lepadella cf. patella x x x
Lindia sp. x
Macrochaetus sericus
x
Macrochaetus sp. x x x
Monommata sp1 x x x x
Monommata sp2 x x
Monommata sp3 x
Mytilina bisulcata
x
Mytilina mucronata
x
Mytilina spinigera
x
Mytilina ventralis
x x
Notommata copeus
x
Notommata sp. x x
Plationus macrachantus
x
Plationus patulus
x
Platyas quadricornis
x x x
Ploesoma lenticulare
x
Ploesoma truncatum
x x
Polyarthra dolichoptera
x x
Polyarthra remata
x
Polyarthra vulgaris
x x x x
Pompholyx sp. x
Proales sp. x
Ptygura sp. x
Rotifero não identificado 1 x
50
Continuação
Serra de
Carajás
Rio
Trombetas
Lagoas
costeiras
Rio
Paraná
D A D A D A D A
Rotifero não identificado 2 x
Rotifero não identificado 3 x
Sinantherina sp. x x
Stephanocerus sp. x
Synchaeta longipes
x
Synchaeta pectinata
x x
Synchaeta spp. x x x x x x
Testudinella ohlei
x
Testudinella tridentata
x
Trichocerca bicristata
x x x
Trichocerca capucina
x
Trichocerca chatoni
x
Trichocerca collaris
x x
Trichocerca cylindrica
x
Trichocerca elongata
x
Trichocerca flagelata
x
Trichocerca gracilis
x
Trichocerca heterodactila
x
Trichocerca iernis
x x
Trichocerca macera
x
Trichocerca montana
x x
Trichocerca pusilla
x x
Trichocerca ruttneri
x
Trichocerca scipio
x
Trichocerca similis
x x x
Trichocerca sp1 x x
Trichocerca sp2 x
Trichocerca sp3 x
Trichocerca sp4 x
Trichocerca stylata
x
Trichotria tetractis
x
CLADOCERA
Alona davidi
x
Alona guttata
x
Alona iehneringi
x
Alona intermedia
x
Alona ossiani
x
Alona cf. parva x x
Alona rustica
x x x
Alona verrucosa
x x x
Alonella clathracula
x
Alonella dadayi
x
Alonella leptorhyncha
x
Alonella sp. x x
Biapertura intermedia
x
Bosmina hagmanni
x x
Bosmina longirostris
x
Bosmina tubicen
x
Bosminopsis brandorff
x
Bosminopsis deitersi
x x x x x x x
Ceriodaphnia cornuta
x x x x x
Ceriodaphnia sp. x x
Chydorus eurynotus
x x
51
Continuação
Serra de
Carajás
Rio
Trombetas
Lagoas
costeiras
Rio
Paraná
D A D A D A D A
Chydorus pubescens
x x x x x
Daphnia gessneri
x x
Diaphanosoma birgei
x x x x x x x
Diaphanosoma spinulosum
x x
Dunhevedia odontoplax
x x
Ephemeroporus barroisi
x
Ephemeroporus hybridus
x
Holopedium amazonicum
x
Ilyocriptus spinifer
x x x x x
Karualona sp. x x x
Latonopsis australis
x
Leydigiopsis curvirostris
x
Macrothrix cf. spinosa x
Macrothrix elegans
x
Macrothrix laticornis
x
Macrothrix sioli
x x x
Macrothrix sp.
Moina micrura
x x
Moina minuta
x x x
Pseudosida ramosa
x
Streblocerus pygmaeus
x
Syda cristallina
x
COPEPODA
Nauplio de Calanoida x x x x x x
OUTROS
Ostracoda x x x x x
Anostraca x x
52
3. CAPÍTULO II
O papel do banco de ovos na resiliência de comunidades
zooplanctônicas após distúrbios pelo aumento da salinidade
53
3.1 Introdução
Nos dias atuais um grande número de ecossistemas aquáticos vêm sofrendo
alterações em suas condições naturais. Nesse contexto, torna-se necessário determinar se
tais alterações acarretam em mudanças na estrutura das comunidades, e se estas
mudanças são temporárias ou permanentes. Alterações nos padrões de biodiversidade
podem trazer várias consequências para o funcionamento dos ecossistemas, com
modificações nos padrões de produção primária e secundária, ciclagem de nutrientes,
taxas de decomposição e interações bióticas. De forma geral, comunidades biológicas que
possuem a capacidade de resistir a distúrbios são consideradas resistentes, enquanto
aquelas que se modificam mas se restabelecem após a remoção do distúrbio são
consideradas resilientes (Orians 1974; Connell & Sousa 1983; Pimm 1991). A resiliência
pode ser determinada pela distância que o sistema se afasta de seu ponto de equilíbrio (no
tempo) e pela velocidade na qual retorna (Gunderson 2000).
Historicamente, a resiliência de comunidades zooplanctônicas foi avaliada com
especial atenção aos distúrbios decorrentes da alteração da estrutura trófica, com a
introdução e remoção de um predador (Mittelbach et al. 1995; Pérez-Fuentetaja et al.
1996; Knapp et al. 2001; Knapp et al. 2005). Nestes estudos, a remoção do predador
permitiu o retorno na composição de espécies, na estrutura de tamanho e na biomassa do
zooplâncton, sem no entanto se testar os mecanismos por trás da capacidade de
resiliência, ou seja, a fonte de recolonizadores. Mais recentemente, a capacidade de
resiliência do zooplâncton frente a esta e outras formas de distúrbios tem sido avaliada,
mostrando-se agora não somente a sua resiliência mas também os mecanismos
subjacentes a esta característica.
A capacidade de restabelecimento das populações zooplanctônicas pode muitas
vezes depender do recrutamento a partir de estágios dormentes presentes no banco de
ovos. De fato, o banco de ovos funciona como um reservatório da biodiversidade dos
ambientes aquáticos (Hairston 1996). O banco já se mostrou importante para a
recuperação dos cladóceros após a remoção de peixes zooplanctívoros (Sarnelle & Knapp
2004) e para a comunidade zooplanctônica como um todo após pulsos de elevadas
salinidades (Nielsen et al. 2007) e após secas em áreas alagáveis (Brock et al. 2003).
54
Em ecossistemas aquáticos continentais costeiros a salinidade tem papel
fundamental na estruturação das comunidades zooplanctônicas. Até mesmo pequenos
aumentos na salinidade podem alterar a estrutura e dinâmicas populacionais no
zooplâncton (Schallenberg et al. 2003; Santangelo et al. 2008). Ao redor do globo, é
bastante comum a abertura de canais artificiais que permitem a conexão temporária entre
o oceano e sistemas continentais costeiros, com um grande aumento nos valores de
salinidade (Griffiths 1999; Suzuki et al. 2002; Kibirige & Perissinoto 2003).
Imediatamente após o aumento na salinidade profundas alterações são observadas no
zooplâncton, e até mesmo o desaparecimento de algumas espécies da comunidade ativa
na coluna d’água (Kibirige & Perissinoto 2003; Santangelo et al. 2007). Nestes
ambientes, a resiliência é vista como dependente da intensidade do distúrbio, ou seja, da
salinidade máxima observada no ambiente, do tempo de conexão com o mar e da
velocidade de retorno para condições de água doce (Kozlowsky-Suzuki & Bozelli 2004;
Santangelo et al. 2007).
O banco de ovos pode ter papel fundamental para o restabelecimento das
populações de água doce e oligohalinas em sistemas costeiros sujeitos a aumentos da
salinidade. Até o presente momento, duas abordagens avaliaram o efeito da salinidade
sobre a eclosão e viabilidade dos estágios dormentes do zooplâncton. Uma dessas
abordagens tem verificado a taxa de eclosão durante e após a exposição dos ovos de
resistência à salinidade, com o intuito de prevenir a introdução de espécies exóticas
através de navios transoceânicos que aportam em portos de água doce (Wonham et al.
2005; Gray et al. 2007). Estes estudos sugerem a troca da água de lastro doce por água
salgada na viagem entre os continentes. A exposição à salinidade por um período médio
de 10 dias inibe mas não inviabiliza totalmente a eclosão de alguns ovos e espécies após
seu retorno à água doce (Bailey et al. 2004; Bailey et al. 2006). Dessa forma, o potencial
de introdução de espécies exóticas permanece, uma vez que pequenas populações iniciais
podem ser suficientes para o estabelecimento efetivo da espécie.
A segunda abordagem tem considerado o efeito de pequenos aumentos na
salinidade sobre a eclosão dos estágios dormentes do zooplâncton em áreas alagáveis
sujeitas ao aumento permanente da salinidade. Nestes estudos, foi observado que a
resposta ao aumento da salinidade é espécie-específico, podendo este aumento estimular,
55
inibir ou não afetar as taxas de eclosão (Nielsen et al. 2003; Nielsen et al. 2007). Além
disso, o aumento na salinidade reduz tanto a abundância quanto a riqueza de espécies que
eclodem do banco de ovos, havendo assim riscos para a manutenção a longo prazo da
biodiversidade nestes ambientes (Nielsen et al. 2003; Brock et al. 2005).
Em função do exposto acima, foram testadas as seguintes hipóteses neste estudo:
1. Aumentos na salinidade reduzem a abundância e riqueza de espécies que eclodem
do banco de ovos da lagoa Imboassica e;
2. Ovos de resistência expostos a altas salinidades não têm sua viabilidade afetada,
podendo eclodir após o retorno à água doce;
Os objetivos deste estudo foram:
1. Determinar a composição, densidade e variação espacial do banco de ovos de uma
lagoa costeira;
2. Avaliar o efeito da salinidade na abundância e riqueza de espécies que eclodem
do banco de ovos e;
3. Identificar o papel do banco de ovos na resiliência da comunidade zooplanctônica
de uma lagoa costeira após distúrbios pelo aumento da salinidade.
3.2 Área de Estudo
Este estudo foi realizado na Lagoa Imboassica, sistema que pertence ao site 5 do
programa brasileiro de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração. A lagoa está localizada
na área urbana da cidade de Macaé (22
o
24’S e 42
o
42’W), no Estado do Rio de Janeiro,
sudeste do Brasil (Figura 1). A lagoa Imboassica foi formada pelo embarreiramento do
estuário do rio Imboassica através da deposição de areia pelo mar. A lagoa tem uma
superfície de 3,26 Km
2
e uma bacia de drenagem de 50 Km
2
. É uma lagoa rasa, com
profundidade máxima de 2,2 metros e uma profundidade média de 1,09 m (Panosso et al.
1998). O assentamento humano ao redor da lagoa teve início na década de 1970 e
intensificou-se a partir da década de 1990. Poucos dados científicos sobre a lagoa
Imboassica existem no período anterior a 1990, e em especial para as suas comunidades
biológicas. A lagoa Imboassica é afetada de forma negativa por três principais problemas
de origem antropogênica, sendo estes 1) aterros ao longo de sua margem, 2) lançamento
de esgotos domésticos sem tratamento e 3) aberturas artificiais da barra de areia seguida
56
pelo aumento da salinidade (Esteves 1998). Aproximadamente 70% da área de inundação
da lagoa e 7% de sua área de superfície original foi aterrada para fins agrícolas e
residenciais. Os principais canais de lançamento de esgotos estão localizados nas regiões
norte e nordeste da lagoa (Figura 1). Uma estimativa do lançamento de esgotos calculou
um despejo diário de cerca de 70 kg e 7 kg de nitrogênio e fósforo, respectivamente, no
início da década de 1990 (Lopes-Ferreira 1998). A quantidade de nutrientes despejados
deve ser muito mais elevada nos dias atuais. Várias são as razões apresentadas para as
aberturas de barra na Lagoa Imboassica, destacando-se 1) a melhoria da pesca, 2) a
redução do nível da água, evitando a inundação de residências e estradas construídas
próximo à margem e 3) a melhoria na qualidade das águas, através da exportação de
nutrientes para o oceano. É provável que a barra de areia já fosse ocasionalmente aberta
antes da década de 1990, já que condições mesohalinas foram observados na década
anterior (Esteves et al. 1984). No entanto, não há registros oficiais de quando esta prática
teve início e nem mesmo se estas aberturas ocorriam de forma natural antes da
intervenção humana.
57
Figura 1: a) Visão aérea da Lagoa Imboassica e b) Localização geográfica da lagoa com as quatro estações
de coleta marcadas. Para a descrição dos pontos, veja a tabela 1.
BRASIL
RIO DE JANEIRO
OCEANO ATLÂNTICO
BARRA DE AREIA
LAGOA IMBOASSICA
ENTRADA DE ESGOTO
b
a
58
3.3 Materiais e Métodos
3.3.1 Comunidade ativa e variação da salinidade na lagoa Imboassica
Amostras de campo da lagoa Imboassica foram coletadas mensalmente de
novembro de 2004 a novembro de 2006 em um ponto localizado na região central da
lagoa (Figura 1, estação 3). Uma abertura de barra foi registrada em novembro de 2005.
Não houve coleta de zooplâncton em dezembro de 2005 devido ao baixo nível da água.
Desta forma, um total de 24 amostras foi utilizado neste estudo, sendo 12 provenientes do
período anterior à abertura e 12 posteriores à abertura da barra.
As amostragens da comunidade zooplanctônica foram realizadas com uma
armadilha de Schindler-Patalas (Schindler 1969) com volume de 14 litros próxima à
superfície. Foi utilizada uma rede de abertura de malha de 50 μm, filtrando-se para cada
amostra 28 litros de água, ou seja, o equivalente à duas armadilhas por amostra. O
material de cada amostra foi concentrado e imediatamente fixado em formaldeído
açucarado a uma concentração final de 4% para posterior análise em laboratório. No
laboratório, foram estimadas as densidades dos organismos zooplanctônicos em
subamostragens. Foram realizadas no mínimo 3 subamostragens de 5 mL em volumes
conhecidos com coeficiente de variação da abundância de no máximo 10%. Os
organismos foram quantificados em câmara aberta sob um microscópio estereoscópico.
A partir dos resultados das contagens obteve-se a composição da comunidade
zooplanctônica e a frequência de ocorrência das espécies anterior e posteriormente à
abertura da barra. A comparação da frequência de ocorrência das espécies nos dois
períodos foi utilizada para determinar o efeito da abertura de barra e a resiliência da
comunidade (Knapp et al. 2001).
Foram consideradas resilientes as espécies presentes antes e depois da abertura de
barra que não apresentaram diferenças significativas na freqüência de ocorrência entre os
dois períodos ou que apresentaram um aumento na freqüência de ocorrência após a
abertura. Assim, as espécies que não foram observadas após a abertura de barra não
foram consideradas resilientes, mesmo não havendo alterações na sua freqüência de
ocorrência.
A frequência de ocorrência das espécies antes e após a abertura foi comparada
com um Fisher’s exact test. Para esta análise foram considerados apenas os táxons com
59
frequência de ocorrência superior a 10% em pelo menos um dos períodos avaliados. As
espécies com menos de 10% de ocorrência nos dois períodos foram desconsideradas uma
vez que sua ocorrência pode ter se dado ao acaso, não havendo uma população
efetivamente estabelecida.
3.3.2 Variação espacial na composição e densidade do banco de ovos e efeito da
salinidade na sua eclosão e viabilidade
Foram realizadas duas abordagens para o estudo do banco de ovos da lagoa
Imboassica e seu papel na resiliência da comunidade zooplanctônica. O experimento 1
visou avaliar a variação espacial na composição e densidade do banco de ovos de
resistência, enquanto o experimento 2 avaliou o efeito da salinidade na eclosão e
viabilidade dos estágios dormentes. Para a abordagem espacial foi utilizado sedimento
coletado em novembro de 2006 em quatro pontos da lagoa (Tabela 1, figura 1), enquanto
que para a avaliação da salinidade o sedimento foi coletado somente no ponto central da
lagoa (estação 3) em janeiro de 2007. O ponto central foi escolhido uma vez que os dados
da comunidade ativa também são provenientes deste ponto.
Para a coleta do sedimento em ambos os casos utilizou-se um coletor de
sedimento do tipo core com 5 cm de diâmetro. Apenas a fração superficial do sedimento,
os 3 centímetros iniciais, foram retidos. Esta fração é tida como aquela que contém o
banco de ovos ativo (Caceres & Hairston 1998). Para o experimento 1 o sedimento
coletado foi acondicionado em sacos plásticos individuais por réplica. Cada réplica foi
formada pelo sedimento proveniente de dois cores. O sedimento coletado na estação
central para o experimento 2 foi depositado em um único saco plástico. Nos dois casos,
todo o sedimento foi mantido no escuro em temperatura ambiente até o processamento da
amostra.
Tabela 1: Descrição dos quatro pontos de coleta do sedimento na lagoa Imboassica em novembro de 2006.
Estação Descrição
1 Ponto mais próximo à barra de areia que separa a lagoa do oceano.
2 Ponto próximo a um local de lançamento de esgotos.
3 Ponto central na lagoa
4
Ponto mais distante da barra de areia, também próximo à um local de lançamento de
esgoto.
60
Para os dois experimentos, no mesmo dia da coleta, o sedimento foi
homogeneizado dentro de cada saco plástico e os ovos de resistência foram isolados
através do método de flotação em açúcar (modificado de (Vandekerkhove et al. 2004).
Para tal, água e açúcar foram misturados em uma razão de 1:1 e adicionados ao
sedimento. O material foi homogeneizado e centrifugado em tubos de 50 mL por 3
minutos em 2500 rpm. Após a centrifugação, todo o sobrenadante foi filtrado em uma
rede de malha de 20 µm e lavado com água destilada em abundância para a remoção total
do açúcar. Para a abordagem espacial foram utilizados os ovos provenientes de 100g de
sedimento úmido de cada réplica. O material retido de cada amostra foi então
acondicionado em aquários individuais, com cinco réplicas para cada uma das quatro
estações amostrais, totalizando 20 aquários. No segundo experimento, foram
centrifugados no total dois quilos de sedimento úmido que geraram em uma única
amostra um concentrado de ovos de resistência. Após a remoção do açúcar este material
foi ressuspenso em 80 mL de água e distribuído igualmente em 20 aquários (4 mL para
cada aquário distribuídos em 2 alíquotas de 2 mL), representando um gradiente de
salinidade com cinco tratamentos e quatro réplicas. Cada aquário conteve desta forma,
assim como na abordagem espacial, os ovos de resistência provenientes de 100g de
sedimento úmido.
Para a incubação dos ovos foi utilizado um meio artificial modificado de (Tollrian
1993). A cada aquário foi adicionado 250 mL de meio, sendo estes mantidos em uma
incubadora a 24
o
C, com um ciclo luminoso de 12:12 horas claro/escuro. Ao meio
artificial, para a avaliação do efeito da salinidade, foi adicionado um sal marinho (Sera
Premium, Alemanha) antes da incubação dos ovos até que as concentrações finais de
salinidade chegassem a 0.1 (controle), 4.0, 8.0, 16.0 e 32.0. Este gradiente foi escolhido
em função dos valores de salinidade comumente observados na lagoa Imboassica após
aberturas de barra. Nos dois experimentos os valores de pH foram ajustados para 7.0 com
uma solução diluída de HCl.
Em cada experimento a eclosão dos ovos foi acompanhada por 10 dias. Do
primeiro ao sexto dia de incubação as eclosões foram quantificadas diariamente. Do sexto
ao décimo dia as eclosões foram quantificadas a cada dois dias. Para a quantificação das
eclosões, todo o volume de água dos aquários era filtrado em um cano plástico com uma
61
rede de malha removível de 20 µm de abertura. O material retido na rede era então
depositado em uma placa de Petri com água, sendo esta observada sob uma lupa. Os
organismos ativos eram então identificados, quantificados e removidos, sendo o material
restante devolvido ao aquário de origem. Os materiais utilizados nesta análise eram
sempre rigorosamente lavados entre os aquários, com o intuito de evitar a contaminação
dos mesmos com ovos ou indivíduos ativos provenientes de outros aquários. Todos os
meios foram trocados no terceiro dia de incubação.
No segundo experimento, após os 10 dias iniciais para a eclosão durante a
exposição à salinidade, todos os aquários foram acondicionados no escuro, sob as
mesmas condições descritas acima, por mais 30 dias. Após este período, o material
restante nos aquários foi transferido para água doce (0.1 de salinidade) e acompanhado
por mais 10 dias como descrito anteriormente. O intuito desta abordagem foi verificar a
resistência e viabilidade dos ovos após a exposição ao sal no laboratório pelo período
total de 40 dias (Tabela 2).
Tabela 2: Resumo das diferenças entre os dois experimentos conduzidos na lagoa
Imboassica neste estudo
Experimento 1 Experimento 2
Abordagem Variação espacial Efeito da salinidade na eclosão
Data de coleta dos ovos Novembro de 2006 Janeiro de 2007
Origem dos ovos Quatro estações Uma estação central
Tratamentos 4 5
No. de réplicas 5 4
Duração 10 dias 10 (+30*) +10 dias
*exposição à salinidade no escuro, sem quantificação de organismos
Análises Estatísticas
Os resultados da eclosão dos ovos de resistência dos dois experimentos foram
analisados inicialmente quanto à abundância e o número de espécies que eclodiram, após
a transformação dos dados em log
(x+1) para normalização da distribuição dos dados e
homogeneidade das variâncias. A abundância e a riqueza total de espécies observadas
durante o tempo de eclosão foram comparadas com uma ANOVA one-way seguida por
um teste de Tukey para comparar pares de tratamentos. Riqueza e abundância foram
consideradas as variáveis dependentes, enquanto o ponto de coleta na lagoa (no
experimento 1) e a salinidade (no experimento 2) foram considerados como variáveis
categóricas (tratamento).
62
No experimento 2 a eclosão dos ovos de resistência foi analisada durante e após a
exposição à salinidade. Após a comparação dos resultados obtidos durante a exposição à
salinidade, foi aplicado um teste t de Student pareado para cada tratamento comparando-
se as eclosões observadas apenas durante a exposição à salinidade com as eclosões
cumulativas durante todo o experimento (somatório das eclosões durante e após a
exposição à salinidade). Esta abordagem teve como objetivo detectar aumentos nos
parâmetros avaliados após o retorno à água doce. Por fim, foi aplicada novamente uma
ANOVA one-way seguida por um teste de Tukey aos valores cumulativos da abundância
e riqueza de eclosões dos diferentes tratamentos de salinidade.
Os dados de composição e densidade de organismos emergentes do banco de ovos
foram avaliados com Multi-Response Permutation Procedures (MRPP) e com uma Non-
metric Multidimensional Scaling (NMS ou NMDS). A MRPP é um teste multi-variado
não-paramétrico que testa a hipótese de não haver diferenças entre dois ou mais
tratamentos (McCune & Grace 2002). O valor de A da MRPP descreve o tamanho do
efeito, ou seja, a homogeneidade das amostras dentro de cada tratamento em relação a
comparações aleatórias entre os tratamentos (McCune & Grace 2002). O valor de A varia
de <0 a 1. Quando todos os itens dentro de um grupo são idênticos A = 1, se a
heterogeneidade dentro dos tratamentos é igual às comparações aleatórias A = 0, e se a
heterogeneidade dentro dos tratamentos é maior que as comparações aleatórias A < 0
(McCune & Grace 2002). Para ambos os experimentos utilizou-se a similaridade de
Bray-Curtis como medida de distância, utilizando-se a estação de coleta (experimento 1)
ou a salinidade (experimento 2) como variáveis agrupadoras. A matriz de similaridade foi
transformada em um ranking (rank-transformation) para corrigir a perda de sensibilidade
com a heterogeneidade dos dados. Além disso, esta transformação também aumenta a
correspondência dos resultados da MRPP com aqueles provenientes da NMS utilizada
para ilustrar as relações entre as amostras.
Os dados da comunidade emergente do banco de ovos nas diferentes estações e no
experimento da salinidade foram avaliadas também com uma NMS. A NMS é de forma
geral o método de ordenação de comunidades ecológicas mais efetivo (McCune & Grace
2002) e é bastante indicada para dados com distribuição não-normal e com escalas
arbitrárias ou descontínuas (McCune & Mefford 1999). A NMS consiste na disposição
63
gráfica com o menor número de dimensões (eixos) e o menor stress possível das relações
multi-dimensionais entre amostras. A efetividade desta redução de eixos é determinada
pelo stress gerado. Os valores de stress variam de 0 a 1 e quanto mais próximo de zero
melhor a ordenação. Valores de stress de até 0.15 são considerados satisfatórios para
dados de comunidades ecológicas (McCune & Grace 2002).
Tanto para os dados da variação espacial como para os dados da influência da
salinidade na eclosão do banco de ovos foi usada uma medida de distância baseada no
índice de Bray-Curtis. Os resultados foram analisados inicialmente com o modo autopilot
disponível no programa PC-ORD 4.0. Este teste indica qual a melhor configuração para a
análise final dos dados, baseado no menor número de eixos necessários e no menor stress
resultante da redução no número dos eixos. Para ambas as abordagens, as opções
selecionadas pelo autopilot foram 2 eixos com 400 permutações.
Os resultados obtidos no experimento 2 permitiram ainda inferir a salinidade
ótima para a eclosão dos ovos de resistência, além da salinidade máxima. Consideramos a
salinidade ótima neste estudo como aquela onde um maior número de ovos eclode,
enquanto a salinidade máxima é inferida pelo desvio padrão das médias. Para a
determinação destes valores foi utilizada a abundância de indivíduos que emergiram do
banco de ovos em cada tratamento de salinidade, sendo consideradas somente as espécies
que apresentaram 10 ou mais indivíduos emergentes durante a exposição à salinidade.
Para este cálculo assume-se que as espécies possuem uma distribuição unimodal ou
Gaussiana no gradiente de salinidade, com o ótimo ocorrendo num ponto próximo à
salinidade em que se observa a maior abundância. A salinidade ótima é calculada por
uma média ponderada da abundância (abundance-weighted averaging) nas diferentes
salinidades. A salinidade ótima (S
ó
) foi obtida pela fórmula:
S
ó
= ∑
i
n
(D
i
x S
i
) / ∑
i
n
D
i
,
enquanto a salinidade máxima foi obtida pela fórmula:
S
máx
= S
ó
+ [ ∑
i
n
D
i
(S
i
- S
ó
)
2
/ ∑
i
n
D
i
]
½
,
64
onde D
i
é a densidade de uma espécie na amostra i, S
i
é a salinidade da amostra i e n é o
número de amostras.
A ANOVA e teste t de Student foram realizadas com o programa Prism 4.0,
enquanto a MRPP e a NMS foram realizadas com o programa PC-ORD 4.0 (McCune &
Mefford 1999).
3.4 Resultados
3.4.1 Comunidade ativa e variação da salinidade na lagoa Imboassica
Foram observadas no total 34 espécies zooplanctônicas, além de estágios larvais
de copépodes, Ostracoda e larvas meroplanctônicas (Tabela 3). As 34 espécies
zooplanctônicas dividiram-se em 21 rotíferos, oito cladóceros e cinco copépodes. Antes
da abertura da barra as espécies mais frequentes foram Keratella tropica e Polyathra sp.
entre os rotíferos, Moina micrura entre os cladóceros e Cyclopoida entre os copépodes.
No entanto, este padrão foi parcialmente alterado após a abertura de barra, sendo mais
frequentes Asplanchna sieboldi e Hexarthra sp. entre os rotíferos. Os cladóceros e
copépodes mais frequentes apresentaram o mesmo padrão observado antes da abertura.
Larvas meroplanctônicas apresentaram uma baixa frequência de ocorrência durante o
estudo, com exceção das larvas de Polychaeta após a abertura da barra (Tabela 3).
A salinidade apresentou um expressivo aumento após a abertura da barra,
chegando ao valor máximo de 19,1 em novembro de 2005 após apresentar valores sempre
inferiores a 1,0 no período anterior. Doze meses após a abertura, a salinidade apresentou
uma forte tendência de retorno aos níveis pré-abertura, com o valor mínimo de 1,9 em
novembro de 2006 (Figura 2).
Do total de táxons encontrados na comunidade ativa, 31 foram avaliados quanto
ao efeito da abertura de barra na sua frequência de ocorrência. Vinte táxons não sofreram
efeito significativo da abertura de barra na sua frequência de ocorrência (Fisher’s exact
test, p < 0.05). Das 11 espécies restantes, a abertura teve um efeito positivo significativo
na frequência de ocorrência de cinco táxons e um efeito negativo em seis táxons (Tabela
3).
65
Tabela 3: Composição e frequência de ocorrência dos táxons ativos observados na estação central da lagoa
Imboassica entre novembro de 2004 e novembro de 2006, antes e após uma abertura de barra. A abertura
de barra mostrou efeitos não significativos (N.S.) ou significativamente positivos (↑) e negativos (↓) na
frequência de ocorrência, após o Fisher’s exact test (p < 0.05). Foram consideradas resilientes ou com
potencial de resiliência (*) as espécies presentes anteriormente à abertura cujo efeito da abertura foi
positivo ou não significativo na frequência de ocorrência, com pelo menos um registro após a abertura.
Táxon
Freq.
Antes
Freq.
Depois
Efeito Táxon
Freq.
Antes
Freq.
Depois
Efeito
ROTIFERA COPEPODA
Ascomorpha sp. - 0.08 -
Náuplio de
Calanoida
0.42 0.92 ↑ *
Asplanchna sieboldi 0.08 0.67 ↑ *
Náuplio de
Cyclopoida
1.00 0.42 ↓
Bdelloidae 0.17 0.17 N.S. *
Copepodito de
Calanoida
0.33 0.67 N.S. *
Brachionus caudatus 0.25 0.17 N.S. *
Copepodito de
Cyclopoida
0.92 0.92 N.S. *
B. havanensis 0.08 - - Acartia cf. tonsa - 0.08 -
B. plicatilis - 0.67 ↑ Diaptomidae - 0.50 ↑
B. rotundiformis - 0.08 -
Copépodes
Cyclopoida de
água doce
1.00 0.50 ↓
B. urceolaris 0.08 0.58 ↑ *
Copépode
Cyclopoida
marinho
- 0.08 -
Epiphanes sp. - 0.08 - Copépodo parasita 0.17 0.42 N.S. *
Filinia pejleri 0.08 0.17 N.S. * Harpacticoida 0.08 - -
Hexarthra sp. 0.50 0.67 N.S. * OUTROS
Keratella tropica 1.00 - ↓ Alevino - 0.17 N.S.
Lecane bulla 0.17 0.17 N.S. * L. Chaoboridae 0.08 - -
L. cornuta 0.08 - - L. Chyronomidae 0.08 0.08 -
L. curvicornis 0.17 - N.S. L. Polychaeta 0.08 0.42 N.S. *
L. pertica 0.08 0.08 - Ostracoda 0.08 - -
L. leontina 0.08 0.08 - Véliger de bivalve - 0.17 N.S.
Polyarthra sp. 0.92 0.08 ↓
Véliger de
gastrópode
0.08 0.17 N.S. *
Synchaeta spp. 0.33 0.50 N.S. *
Testudinella patina 0.17 - N.S.
Rotífero não
identificado
- 0.25 N.S.
CLADOCERA
Alona verrucosa 0.08 0.25 N.S. *
Alona davidi - 0.08 -
Bosmina longirostris 0.25 - N.S.
Bosminopsis deitersi 0.42 - ↓
Ceriodaphnia sp. 0.17 0.17 N.S. *
Diaphanosoma
brevirreme
0.42 - ↓
Moina micrura 0.67 0.58 N.S. *
Nicsmirnovius sp. - 0.08 -
66
Dos táxons presentes em pelo menos 10% das amostras coletadas anterior ou
posteriormente à abertura de barra, 17 foram consideradas resilientes, ou seja, não
apresentaram alterações em sua frequência de ocorrência ou apresentaram aumento em
sua frequência (Tabela 3).
Táxons resilientes sem alteração na frequência de ocorrência (e com pelo menos
um registro após a abertura de barra) foram os rotíferos Bdelloidae, Brachionus caudatus,
Filinia pejleri, Hexarthra spp., Lecane bulla e Synchaeta spp.; os cladóceros Alona
verrucosa, Ceriodaphnia sp. e Moina micrura; os copepoditos de Calanoida, copepoditos
de Cyclopoida e copépodes parasitas; e larvas de Polychaeta e véligers de Gastropoda.
Espécies resilientes com aumento na frequência de ocorrência foram os rotíferos
Asplanchna sieboldi e Brachionus urceolaris, além de náuplios de Calanoida. Espécies
não resilientes foram os rotíferos Keratella tropica, Polyarthra sp., Lecane curvicornis e
Testudinella patina; os cladóceros Bosmina longirostris e Bosminopsis deitersi e
Diaphanosoma brevirreme e náuplios e copépodes adultos de Cyclopoida.
3.4.2 Comunidade Zooplanctônica no banco de ovos da lagoa Imboassica
3.4.2.1 Variação espacial
Durante todo o experimento 26 espécies eclodiram do banco de ovos, sendo 21
rotíferos e cinco cladóceros (Tabela 4). Nenhum náuplio de copépode foi observado. No
total, 2318 indivíduos eclodiram nos 10 dias de experimento. Juntando todas as estações,
a espécie com o maior número de eclosões foi Synchaeta sp1 com mais de 50% do total
Figura 2: Variação
temporal da salinidade na
lagoa Imboassica entre
novembro de 2004 e
novembro de 2006. A
seta indica o momento de
uma abertura de barra em
novembro de 2005.
67
de eclosões. Em seguida, Brachionus cf. caudatus e Hexarthra sp. foram os mais
abundantes entre os rotíferos (Figura 3, Tabela 4). Entre os cladóceros, Alona verrucosa
foi a espécie mais abundante, seguida de Ilyocriptus spinifer e Moina micrura, no entanto
com abundâncias muito inferiores às registradas para os rotíferos (Tabela 4).
Considerando cada estação individualmente, o padrão de dominância das eclosões
foi diferenciado (Figura 3). Na estação 1, a maior abundância relativa foi de Synchaeta
sp.1 e Hexarthra sp., que juntos representaram cerca de 80% do total. Na estação 2
Brachionus cf. caudatus foi a espécie de maior representatividade com cerca de 40% do
total. Nas estações 3 e 4, Synchaeta sp.1 foi a mais representativa, com cerca de 70% e
50% do número total de eclosões, respectivamente (Figura 3). É interessante destacar que
Epiphanes sp. e Synchaeta sp.2, espécies relativamente abundantes nas estações 2, 3 e 4,
não foram registrados (não eclodiram) na estação 1.
Figura 3: Contribuição
relativa das espécies
presentes no banco de ovos
da lagoa Imboassica em
novembro de 2006 a) como
um todo e b) em quatro
estações diferenciadas.
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
1234
Estações
Densidade relativa
b)
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Densidade relativa
Synchaeta sp1
Brachionus cf. caudatus
Hexarthra sp.
Epiphanes sp.
Synchaeta sp2
Alona verrucosa
Filinia longiseta
Asplanchna sieboldi
Outros
a)
Synchaeta sp1
Brachionus cf. caudatus
Hexarthra sp.
Epiphanes sp.
Synchaeta sp2
Alona verrucosa
Filinia longiseta
Asplanchna sieboldi
Outros
68
Tabela 4: Composição e abundância (média e erro padrão) de espécies do banco de ovos de quatro estações
da lagoa Imboassica em novembro de 2006. Abundâncias obtidas a partir de 100 g de sedimento úmido.
Rotífero N.I. = espécie não identificada. n = 5. EP = erro padrão.
Estações
Espécies 1 2 3 4
Média EP Média EP Média EP Média EP
Alona verrucosa 0,40 0,24 2,40 0,68 4,40 0,68 1,00 0,77
Asplanchna sieboldi 1,20 0,37 2,00 0,84 0,80 0,37 1,00 0,77
Asplanchnopus sp. - - - - - - 0,20 0,20
Brachionus dimidiatus - - 0,60 0,40 0,20 0,20 0,40 0,40
Brachionus plicatilis 0,60 0,60 1,20 0,58 0,60 0,24 1,20 0,20
B. rotundiformis - - - - 0,20 0,20 0,20 0,20
Bosmina sp. - - 0,20 0,20 - - - -
Brachionus cf. caudatus 0,60 0,40 44,60 7,74 13,80 12,32 14,40 10,45
Brachionus sp. - - - - - - 0,40 0,24
Ceriodaphnia sp. - - - - - - 0,20 0,20
Dicranophorum sp. - - - - - - 0,20 0,20
Epiphanes sp. - - 6,80 2,94 6,40 3,72 15,40 3,78
Filinia longiseta - - 1,00 0,55 4,60 2,80 0,40 0,40
Hexarthra sp. 5,00 1,48 16,60 4,70 12,80 3,73 21,00 2,61
Ilyocriptus spinifer - - 0,60 0,24 0,80 0,37 0,40 0,24
Keratella sp. - - - - - - 0,60 0,40
Lecane bulla - - - - - - 0,40 0,24
Moina micrura - - 0,20 0,20 1,40 0,68 - -
Proales sp. - - - - 0,20 0,20 1,60 0,51
Rotifero N.I. - - 0,40 0,40 0,20 0,20 0,20 0,20
Synchaeta sp1 6,40 2,42 26,60 13,60 134,80 39,97 74,00 35,31
Synchaeta sp2 - - 4,20 1,80 3,60 1,17 11,60 3,34
Trichocerca sp1 - - 0,20 0,20 0,40 0,24 4,40 2,38
Trichocerca sp2 - - - - - - 0,40 0,24
Trichocerca sp3 - - - - 0,20 0,20 - -
Total de Indivíduos 14,20 3,76 108,00 22,31 192,80 37,09 153,60 45,84
69
Diferenças significativas entre as quatro estações foram detectadas tanto na
abundância (ANOVA, p = 0,0001) quanto na riqueza de espécies (ANOVA, p < 0,0001)
eclodindo do banco de ovos. A estação 1 apresentou valores significativamente menores
(Teste de Tukey, p < 0,01) para ambos os parâmetros (Figura 4a, b).
Figura 4: Média (+1EP) da a) abundância e b) riqueza de espécies eclodida do banco de ovos de quatro
estações da lagoa Imboassica em novembro de 2006. Letras diferentes representam valores
significativamente diferentes estimados através do teste de Tukey.
Figura 5: Estrutura do banco de ovos da comunidade zooplanctônica derivada de uma Escala
Multidimensional não-Métrica em quatro estações da lagoa Imboassica em novembro de 2006. Estações de
acordo com a tabela 1. Uma réplica da estação 1 foi removida da análise.
As estações 2, 3 e 4 foram mais similares entre si, posicionando-se de forma mais
agrupada no gráfico multi-dimensional (figura 5). No entanto, comparando-se as estações
par a par pela MRPP, foi possível detectar diferenças significativas na estrutura da
comunidade emergente em todas as combinações de estações (MRPP, p < 0,05), com
exceção das estações 3 e 4 (MRPP, A = 0,08, p = 0,10).
Stress = 0.11
70
3.4.2.2 Influência da salinidade na eclosão e viabilidade dos ovos de resistência
Considerando os resultados obtidos durante a exposição à salinidade e após o
retorno à água doce, 16 espécies nasceram do banco de ovos, sendo 13 rotíferos e três
cladóceros (Figura 6), distribuídos em um total de 2182 indivíduos.
Durante a exposição à salinidade, as espécies com maior número de eclosões
foram Synchaeta sp1 e Brachionus plicatilis (Figura 7, Tabela 5). Entre os cladóceros,
Alona verrucosa foi a mais abundante (Figura 7, Tabela 5). Apenas duas espécies, B.
plicatilis e Hexarthra sp., foram capazes de eclodir durante a exposição à maior
salinidade (Figura 6). No entanto, os ovos de resistência de outras oito espécies de
rotíferos e mais duas de cladóceros resistiram à maior salinidade, tendo sua eclosão
inibida durante a exposição à salinidade, porém eclodindo após retornar à água doce
(Figuras 6 e 7).
Figura 6: Composição de
espécies que eclodiram do
b
anco de ovos da lagoa
Imboassica durante a
exposição à salinidade (O) e
após seu retorno para água
doce (X). Eclosões após o
retorno à água doce
significam que a salinidade
inibiu a eclosão, porém o ovo
p
ermaneceu viável e eclodiu
após o retorno à água doce.
Rotífero N.I. = não
identificado.
71
Tabela 5: Composição e abundância (média e erro padrão) de espécies zooplanctônicas do banco de ovos da estação central da lagoa Imboassica que emergiram
quando expostas a cinco salinidades. Abundâncias obtidas a partir de 100 g de sedimento úmido. Rotífero N.I. = espécie não identificada. n = 4. EP = erro
padrão.
Salinidade
Espécies Controle 4.0 8.0 16.0 32.0
Média EP Média EP Média EP Média EP Média EP
Alona verrucosa 0,75 0,25 1,00 0,58 2,75 1,11 0,25 0,25 - -
Asplanchna sieboldi 0,75 0,25 - - - - - - - -
Brachionus dimidiatus - - 0,25 0,25 - - - - - -
Brachionus plicatilis 1,25 0,48 12,75 1,44 13,00 1,29 15,50 2,90 1,50 0,65
Brachionus cf. caudatus 2,50 0,65 1,00 0,00 - - - - - -
Epiphanes sp. 1,00 0,71 0,75 0,25 - - - - - -
Filinia longiseta 2,75 0,75 3,50 0,96 1,00 0,00 - - - -
Hexarthra sp. 3,50 0,87 2,75 1,38 2,00 0,41 1,25 0,48 0,25 0,25
Ilyocriptus spinifer 1,00 0,41 0,50 0,50 - - 0,25 0,25 - -
Moina micrura - - 0,25 0,25 - - - - - -
Rotifero N.I. 0,25 0,25 0,25 0,25 - - - - - -
Synchaeta sp1 1,50 0,87 1,50 1,19 - - - - - -
Synchaeta sp2 114,75 12,85 128,50 14,63 140,75 13,99 32,25 2,25 - -
Trichocerca sp1 0,50 0,50 0,25 0,25 - - - - - -
Total de Indivíduos 130,50 10,32 153,25 17,16 159,50 14,41 49,50 4,29 1,75 0,75
72
Figura 7: Abundância média (+1 EP) de eclosões durante a exposição à salinidade (barras brancas), após a
exposição à salinidade (barras cinzas) e total de indivíduos (barras pretas) das espécies mais frequentes no
experimento da salinidade para o controle (Ctr) e tratamentos. Abundâncias derivadas de 100 g de
sedimento úmido da lagoa Imboassica.
73
Durante a exposição à salinidade foram observadas diferenças significativas na
abundância (ANOVA, p < 0,0001) e no número de espécies (ANOVA, p < 0,0001) que
eclodiram entre os tratamentos (Figura 8a, b).
Figura 8: Valores médios de abundância e riqueza de espécies (+ 1EP) eclodida do banco de ovos da lagoa
Imboassica a, b) durante a exposição à cinco valores de salinidade. Letras diferentes representam valores
estatisticamente diferentes após uma ANOVA seguida de um Teste de Tukey; c, d) comparando-se durante
e após a exposição à salinidade (retorno à água doce, valores cumulativos). O sinal * representa valores
estatisticamente diferentes após um Teste t de Student para cada valor de salinidade e e, f) após o retorno à
água doce (valores cumulativos). Letras diferentes representam valores estatisticamente diferentes após
uma ANOVA seguida de um Teste de Tukey. Valores derivados de 100 g de sedimento úmido.
Os resultados obtidos no controle não foram estatisticamente diferentes dos
tratamentos de 4.0 e 8.0 de salinidade (Teste de Tukey, p > 0,05). No entanto, houve uma
redução no número de eclosões e na riqueza de espécies dos tratamentos de 16.0 e 32.0
74
(Teste de Tukey, p < 0,05), sendo a redução mais acentuada na maior salinidade (Figura
8a e b). A estrutura do zooplâncton emergente durante a exposição à salinidade foi mais
distinta no tratamento de 32.0 de salinidade (Figura 9a, c).
O retorno à água doce determinou um aumento significativo (Teste t, p < 0,05) na
abundância de organismos dos tratamentos 4.0 a 32.0 de salinidade, e na riqueza de
espécies dos tratamentos de 8.0 a 32.0 de salinidade (Figura 8c, d).
Ao comparar os valores cumulativos da abundância de eclosões e do número de
espécies após o retorno para a água doce, observa-se uma diferença significativa entre os
tratamentos somente para a abundância (ANOVA, p < 0,0001, Figura 8e). Os tratamentos
de 16.0 e 32.0 apresentaram abundâncias cumulativas mais baixas quando comparados às
salinidades mais baixas (Teste de Tukey, p < 0,05). Os valores cumulativos de riqueza de
espécies não diferiram entre os tratamentos (ANOVA, p = 0,07, Figura 8f). Após o
retorno à água doce, a estrutura da comunidade emergente é bastante similar nos
tratamentos do controle a 16.0 de salinidade. O tratamento de 32.0 de salinidade
permaneceu como o mais distinto entre todos (Figura 9b).
Figura 9: Estrutura da comunidade zooplanctônica derivada de uma Escala Multidimensional não-Métrica
emergindo do banco de ovos da lagoa Imboassica em um gradiente de salinidade a) durante a exposição ao
sal e b) após o retorno à água doce (valores cumulativos). c) Representação em detalhe da caixa menor no
gráfico “a”.
Stress = 0.004 Stress = 0.12
75
Foram observadas diferenças significativas na estrutura da comunidade emergente
do banco de ovos durante a exposição à salinidade (MRPP, A = 0,48, p < 0,0001). Mesmo
após o retorno à água doce, ainda foi possível observar diferenças significativas na
estrutura da comunidade emergente do banco de ovos (MRPP, A = 0,49, p < 0,0001).
Comparando-se par a par a estrutura emergente do banco de ovos dos tratamentos,
durante e após o retorno à água doce, não foram observadas diferenças significativas
entre o controle e os tratamentos de 4.0 e 8.0 de salinidade. No entanto, estes três
tratamentos diferiram significativamente dos tratamentos de 16.0 e 32.0 de salinidade.
Estes dois últimos tratamentos também foram diferentes entre si (Figura 10).
Figura 10: Resultados na MRPP com relação ao efeito da salinidade na estrutura do zooplânctom
emergente do banco de ovos. Linhas horizontais separadas designam diferenças significativas (p < 0,05)
entre os tratamentos. Os resultados são os mesmos durante e após a exposição à salinidade.
Nove espécies apresentaram mais de 10 eclosões no experimento da salinidade,
sendo possível avaliar a salinidade ótima e máxima para as eclosões. As salinidades
ótimas variaram de 1,21 a 10,25 para os rotíferos Brachionus cf. caudatus e B. plicatilis,
respectivamente. Três espécies apresentaram valores ótimos inferiores a 3,0, sendo estas
Epiphanes sp. e Synchaeta sp2, além de Brachionus cf. caudatus. Os cladóceros
Ilyocriptus spinifer e Alona verrucosa mostraram salinidades ótimas de 3,49 e 6,33,
respectivamente (Figura 11).
Quando são consideradas as salinidades máximas que permitem a eclosão dos
ovos, o padrão observado é um pouco diferente daquele obtido para as salinidades
ótimas. As salinidades máximas para a eclosão de cada espécie variaram de 3,46 a 29,21
para Epiphanes sp. e Synchaeta sp1, respectivamente. Considerando todas as espécies,
apenas três apresentaram salinidades máximas para a eclosão superiores a 10,0 de
salinidade, sendo estas B. plicatilis, Hexarthra sp. e Synchaeta sp1 (Figura 11).
76
Figura 11: Salinidade ótima (barras) e máxima (barras de erros) para a eclosão dos ovos de resistência de
nove espécies provenientes da lagoa Imboassica derivadas do experimento 2.
3.5 Discussão
A comparação da comunidade zooplanctônica ativa entre períodos anteriores e
posteriores a distúrbios permite inferir os efeitos desses sobre a comunidade, assim como
sua resistência e resiliência (Knapp et al. 2001; Knapp et al. 2005; Santangelo et al.
2007). Estudos anteriores na lagoa Imboassica mostraram que aberturas artificiais da
barra trazem normalmente profundas alterações na estrutura da comunidade, com a
extinção de algumas populações da comunidade ativa e o surgimento de novas espécies
(Branco et al. 2007; Santangelo et al. 2007). A intensidade dos efeitos da abertura de
barra sobre o zooplâncton depende de forma geral de três fatores, sendo estes 1) o
intervalo de tempo desde a última abertura, 2) a comunidade presente anteriormente à
abertura e 3) o tempo necessário para o restabelecimento de condições de água doce. Em
função do primeiro aspecto, comunidades zooplanctônicas distintas podem se estabelecer
na lagoa, as quais podem apresentar diferentes respostas à aberturas de barra, mostrando
alta ou baixa resiliência (Kozlowsky-Suzuki & Bozelli 2004; Santangelo et al. 2007).
Neste estudo mostramos que as respostas do zooplâncton frente à abertura de
barra foram espécie-dependentes, tendo a abertura um efeito positivo, negativo ou neutro
na frequência de ocorrência (e persistência) das populações, sendo esta freqüência um
indicativo de sua resiliência (Knapp et al. 2001). Ao contrário de outras aberturas
registradas anteriormente na lagoa Imboassica, neste estudo houve uma rápida redução
77
(dois meses – Figura 2) da salinidade em função da precipitação, permitindo um rápido
retorno e estabelecimento de espécies típicas de água doce ou oligohalinas na
comunidade ativa após a abertura de barra (Tabela 3), como por exemplo Brachionus
caudatus, Hexarthra sp. e Moina micrura. Considerando comunidades de água doce
como típicas da lagoa Imboassica, podemos afirmar que a comunidade teve uma alta
resiliência frente a esta abertura de barra, uma vez que houve predomínio de táxons
típicos de água doce já a partir do terceiro mês após a abertura de barra. Em aberturas
anteriores na lagoa Imboassica, o tempo de resiliência desta comunidade variou de dois
meses a mais de dois anos, em função de diferentes comunidades existentes
anteriormente à abertura e do tempo necessário para a redução da salinidade (Kozlowsky-
Suzuki & Bozelli 2004; Santangelo et al. 2007).
O efeito da salinidade nas populações ativas é denso-independente. Assim, os
mecanismos que permitem o restabelecimento de comunidades zooplanctônicas após
distúrbios pelo aumento da salinidade são a dispersão de ambientes próximos ou a
eclosão de estágios dormentes acumulados no ambiente. Estes mecanismos não são
independentes e devem ser até mesmo complementares para a maior parte dos ambientes
aquáticos. Neste estudo avaliamos o papel do banco de ovos como uma fonte potencial de
recolonizadores.
Primeiramente, a comunidade zooplanctônica da lagoa Imboassica mostrou
possuir um banco de ovos ativo relativamente denso e rico em espécies, como observado
na abordagem espacial. A predominância de ovos de rotíferos provavelmente reflete o
estado eutrófico predominante na lagoa nos últimos 20 anos (Santangelo et al. 2007), que
favorece o desenvolvimento deste grupo. De fato, o grupo dos rotíferos foi o menos
afetado pela abertura de barra, provavelmente pelo recrutamento do banco de ovos
associado à manutenção das condições eutróficas da lagoa após a abertura de barra,
permitindo um rápido crescimento populacional. Por outro lado, a baixa densidade de
ovos de resistência de cladóceros no banco de ovos pode ser o fator responsável pela
menor resiliência deste grupo. A abertura de barra trouxe efeitos negativos para algumas
espécies de cladóceros, e eclosões de espécies como Bosminopsis e Diaphanosoma não
foram registradas em nenhum dos experimentos. A baixa densidade ou até mesmo a
78
ausência de ovos de resistência poderia ser um fator limitante ao restabelecimento de
alguns cladóceros.
A menor abundância e riqueza de ovos observada na estação 1 (próxima à barra
de areia) pode ser consequência da última abertura registrada anteriormente à
amostragem. Neste ponto da lagoa é provável que processos físicos associados à abertura
reduzam a densidade de ovos. Por um lado, quando a lagoa escoa para o mar, a forte
correnteza formada neste ponto deve arrastar muitos ovos para o oceano. Por outro lado,
nos momentos em que o mar avança para a lagoa, é possível que os ovos restantes sejam
soterrados pelo sedimento arenoso trazido pelo mar e movimentado no interior da lagoa.
Esta variação espacial na riqueza e densidade do banco de ovos, evidenciada também
pelos resultados da NMS e MRPP, pode ter consequências na distribuição espacial da
comunidade ativa, que é de fato variável na lagoa Imboassica (Branco et al. 2007).
A presença de um banco de ovos ativo é o primeiro aspecto relacionado à
capacidade de restabelecimento do zooplâncton. O segundo aspecto é avaliar as taxas de
eclosão e a resistência destes ovos quando expostos à elevadas salinidades. A salinidade
pode afetar a eclosão dos ovos de três maneiras. A salinidade pode 1) reduzir a
viabilidade dos ovos, matando-os, 2) bloquear os sinais que estimulam a eclosão,
deixando os ovos vivos porém dormentes ou 3) não afetar a emergência mas matar o
indivíduo ativo rapidamente (Nielsen et al. 2003).
Neste estudo, a exposição à salinidade inicialmente reduziu a abundância e
riqueza de espécies que emergiram do banco de ovos, resultando também em
comunidades ativas distintas, em acordo com estudos publicados anteriormente (Nielsen
et al. 2003; Bailey et al. 2004). No entanto, as taxas de eclosão em função da salinidade
foram espécie-específicas, sendo algumas espécies inibidas e outras estimuladas pelo
aumento da salinidade, como por exemplo no caso de B. caudatus e B. plicatilis,
respectivamente (Figura 7). Em outros estudos resultados semelhantes foram observados,
havendo também uma terceira resposta, que é a ausência de efeito da salinidade na taxa
de eclosão (Nielsen et al. 2003), provavelmente em função do menor gradiente de
salinidade avaliado. No presente estudo, se considerarmos somente os três níveis mais
baixos de salinidade, muitas espécies têm também taxas de eclosão similares.
79
Muitos ovos de resistência apresentaram-se inibidos porém resistentes à
salinidade. Esta conclusão é função da baixa taxa de eclosão durante a exposição à
salinidade associada ao aumento do número de eclosões quando expostos à água doce
(Figura 8c, d). Este padrão foi observado para a abundância a partir da salinidade de 4.0 e
para a riqueza de espécies a partir da salinidade de 8.0. Similarmente aos nossos
resultados, a exposição temporária de ovos de resistência a pulsos de salinidade de 1,0 e
5,0 com duração de 14 dias também não inibe, de forma geral, a eclosão de ovos de
resistência do zooplâncton (Nielsen et al. 2007). Neste estudo, a menor abundância de
eclosões nos tratamentos de salinidades mais elevadas, mesmo após o retorno para a água
doce, deve-se em grande parte aos ovos de Synchaeta sp1, que apresentaram alto número
de eclosões nas menores salinidades mas parecem resistir pouco a elevadas salinidades.
Muitas espécies mostraram-se presentes na comunidade ativa a partir do terceiro
mês após a abertura de barra, quando a salinidade já apresentava-se inferior a 3,0. Tendo
em vista que a salinidade ótima para a eclosão dos ovos de resistência da maior parte das
espécies mostrou-se superior ou pouco menor que 3.0 (Figura 11), é possível assumir que
o banco de ovos teve papel importante a partir deste momento nas dinâmicas
populacionais, no processo de sucessão da comunidade e por fim na sua resiliência. O
padrão de sucessão observado na comunidade ativa da lagoa Imboassica após aberturas
de barra foi até certo ponto corroborado pelos resultados do experimento de salinidade.
Por exemplo, os rotíferos Hexarthra spp. e B. plicatilis são comumente encontrados após
aberturas de barra, em períodos em que a salinidade ainda encontra-se elevada
(Kozlowsky-Suzuki & Bozelli 2004; Branco et al. 2007; Santangelo et al. 2007). Estas
foram as únicas espécies capazes de eclodir em todo o gradiente de salinidade abordado
no experimento de eclosão. Outras espécies normalmente aparecem na comunidade ativa
mais tardiamente em condições mesohalinas (5,0 a 15,0), como Filinia spp. e Synchaeta
spp., novamente corroborando com as salinidades onde eclosões destas espécies foram
observadas. De fato, como demonstrado para outros ambientes, eclosões do banco de
ovos podem afetar a dinâmica temporal de comunidades zooplanctônicas (Hairston et al.
2000).
Uma possível limitação da abordagem deste estudo no que se refere à influência
da salinidade na eclosão e viabilidade dos ovos de resistência é o momento de coleta
80
destes ovos. Os ovos foram coletados em janeiro de 2007, 15 meses após a abertura de
barra registrada em novembro de 2005. Sabe-se que ovos de resistência podem
permanecer viáveis no sedimento por vários anos (Hairston 1996) e poderia assim ser
argumentado que parte destes ovos foi produzida anteriormente à abertura, sendo
naturalmente selecionados aqueles que resistiram à abertura precedente. No entanto, 15
meses proporcionariam tempo suficiente para a produção de novos ovos de resistência,
que nunca experimentaram elevadas salinidades na lagoa. Além disso, é possível que as
espécies presentes atualmente na lagoa Imboassica sejam resultado das aberturas de barra
anteriores, que selecionaram as espécies cujos ovos de resistência toleram a salinidade.
No entanto, a influência destes aspectos deve ser mínima nos padrões encontrados neste
estudo, uma vez que populações residentes em ambientes que nunca passaram por
exposições à salinidade também contém ovos que sobrevivem à exposição à salinidade
(Bailey et al. 2006). Dessa forma, os resultados encontrados neste estudo são
possivelmente aplicáveis a qualquer ambiente costeiro sujeito ao aumento da salinidade,
independentemente da frequência e intensidade deste evento.
Outro fator que deve ser considerado na abordagem deste estudo é o tempo de
exposição dos ovos à salinidade, que durou no total 40 dias. Na abertura de barra avaliada
as salinidades mostraram-se elevadas (superiores a 10,0) por dois meses, tempo
ligeiramente superior à exposição à salinidade no nosso experimento. O efeito da
exposição à salinidade a longo prazo sobre a viabilidade e eclosão de ovos de resistência
permanece desconhecido e é possível que a tolerância dos ovos à salinidade diminua com
o tempo de exposição. Se for esse o caso, o banco de ovos não contribuiria para a
resiliência da comunidade em eventos de abertura de barra com prolongados aumentos da
salinidade.
Como conclusão, podemos afirmar que elevadas salinidades inibem a eclosão de
ovos de resistência, reduzindo a abundância de eclosões e riqueza de espécies. No
entanto, a maior parte destes ovos resiste à exposição à salinidade e eclode após o retorno
de condições de água doce, com grande potencial de contribuição para a resiliência da
comunidade. Estes resultados nos permitem aceitar as duas hipóteses testadas neste
trabalho: 1) aumentos na salinidade reduzem a abundância e riqueza de espécies que
eclodem do banco de ovos e 2) de forma geral, os ovos de resistência expostos a altas
81
salinidades não têm sua viabilidade afetada, podendo eclodir após o retorno à água doce.
Uma forte exceção a este aspecto foi observada para o rotífero Synchaeta sp1.
No entanto, aumentos frequentes e intensos da salinidade podem enfraquecer o
papel do banco de ovos na resiliência da comunidade, se os ovos não resistirem a
intervalos de tempo mais longos de exposição ao sal. Comumente a salinidade se mantém
elevada por vários meses após aberturas de barra. Além disso, aberturas de barra mais
freqüentes podem não proporcionar tempo suficiente para que as populações ativas
restabeleçam o banco de ovos nos períodos de água doce/oligohalina entre aberturas de
barra, diminuindo a densidade do banco de ovos, sua contribuição para o
restabelecimento da comunidade e conseqüentemente sua resiliência.
82
4. CAPÍTULO III
Influência de predadores vertebrados e invertebrados sobre a indução e
o término da diapausa em pequenos cladóceros
83
4.1 Introdução
A comunicação química é bastante comum entre os organismos aquáticos. O
desenvolvimento de sistemas de comunicação química trouxe uma série de benefícios
para os organismos, como uma maior facilidade no encontro de alimento e de parceiros
reprodutivos, na locomoção e na detecção de predadores (Bronmark & Hansson 2000). O
reconhecimento de potenciais predadores pelas presas antes do ataque do predador
fornece tempo para a indução de mecanismos de defesa, com o objetivo de aumentar a
performance dos indivíduos e a persistência das populações a longo prazo. As substâncias
químicas que são reconhecidas pelos organismos aquáticos e permitem a comunicação
química são chamadas de kairomones (Ruther et al. 2002). Dessa forma, tanto
kairomones liberados por predadores como sinais de alarme liberados por presas atacadas
permitem a detecção do risco de predação anteriormente a um ataque (Boersma et al.
1998; Chivers & Smith 1998; Laforsch et al. 2006). No zooplâncton, três mecanismos
principais de defesas induzidas são reconhecidos nos níveis individual, populacional e da
comunidade, através de alterações no comportamento, na morfologia e na história de
vida.
A alteração comportamental mais comum entre os organismos zooplanctônicos é
a implementação da migração vertical diária (Gliwicz 1986), a qual reduz o risco de
predação ao evitar encontros diretos com os predadores. Já mudanças morfológicas como
o desenvolvimento de espinhos e helmets são comuns em cladóceros e rotíferos (Gilbert
1999; Tollrian 1999), levando à uma redução na eficiência de forrageamento dos
predadores (Laforsch & Tollrian 2004). Por fim, o tamanho corporal é fundamental na
escolha da presa pelos predadores (Brooks & Dodson 1965) e até mesmo a forma do
corpo pode ser importante. Assim, algumas espécies podem apresentar mudanças na
alocação de recursos com uma aceleração ou redução do crescimento somático
dependendo do tipo de predador (vertebrado ou invertebrado), com consequências na
idade e no tamanho corporal na maturidade (Stibor 1992; Sakwińska 2002).
Os predadores dos organismos zooplanctônicos podem ser agrupados como
vertebrados e invertebrados, uma vez que cada grupo tem preferências distintas e
consequências diferentes nas populações das presas. Os predadores vertebrados são
representados pelos peixes, que em sua maioria predam visualmente. Desta forma, os
84
peixes selecionam presas de maior tamanho corporal (Brooks & Dodson 1965) e alteram
a história de vida dos cladóceros com maior alocação de recursos na reprodução em
detrimento do crescimento somático (Stibor 1992). Este padrão determina um início mais
rápido da reprodução e um menor tamanho corporal na maturidade (Sakwińska 2002). Já
os predadores invertebrados são representados em sua maioria por insetos, sendo os mais
comuns as larvas de Chaoboridae, além de copépodes Cyclopoida, insetos do grupo
Notonectidae e cladóceros predadores. Os predadores invertebrados detectam sua presa
através do seu deslocamento na água, tendo preferência pelos indivíduos de menor
tamanho corporal. Assim, a presença de predadores invertebrados normalmente induz
uma maior alocação de recursos no crescimento somático em detrimento da reprodução
(Tollrian 1995).
Uma resposta adicional na história de vida dos cladóceros em função da presença
de predadores, além de uma mudança na alocação de recursos, pode ser uma mudança na
forma reprodutiva da partenogênese para a reprodução sexuada, onde fêmeas começam a
produzir machos e ovos de resistência (Slusarczyk 2001). Até hoje, a produção de ovos
de resistência como uma reação específica contra predadores (vertebrados) foi
empiricamente mostrada apenas para um clone específico de Daphnia magna
(Pijanowska & Stolpe 1996a; Slusarczyk 2001), que pode depender da presença
combinada de kairomones e sinais de alarme espécie-específicos (Slusarczyk 1999).
Alguma evidência para a produção de ovos de resistência na presença de peixes também
existe para Daphnia lumholtzi (Dzialowski et al. 2003). A produção de ovos de
resistência pelos cladóceros parece de fato eficiente contra a predação por peixes já que
os ovos resistem intactos ao seu aparelho digestivo (Mellors 1975; Jarnagin et al. 2000).
Além disso, os ovos de resistência de cladóceros têm a capacidade de sobreviver no
sedimento durante períodos de alta pressão de predação, mantendo o potencial de eclodir
e estabelecer novas populações quando a pressão de predação é reduzida (Sarnelle &
Knapp 2004).
Estudos que avaliaram a capacidade sensitiva dos ovos de resistência de
microcrustáceos a kairomones de predadores são ainda poucos, sendo os resultados
contraditórios. Por exemplo, taxas similares de eclosão foram observadas na ausência ou
presença química de peixes nos ovos de resistência de Daphnia magna and Daphnia
85
curvirostris (Angeler 2005; Lass et al. 2005). No entanto, no caso de D. magna, alguns
poucos “genótipos” tiveram inibida a eclosão dos ovos de resistência na presença de
peixes (Lass et al. 2005). Estágios dormentes do conchostraca Cyzicus sp. mostraram
uma menor taxa de eclosão na presença química de larvas de salamandra (predador) do
que na ausência (Blaustein 1997; Spencer & Blaustein 2001). Além disso, ovos de
resistência de Daphnia obtusa são capazes de detectar kairomones de peixes levando à
uma assincronia na eclosão (Bozelli et al. 2008). Considerando o fitoplâncton como presa
e o zooplâncton como predador, o excistamento de dinoflagelados é inibido na presença
de exudatos de zooplâncton, sugerindo que seus cistos de resistência são capazes de
detectar e reagir à presença de potenciais predadores com um atraso no excistamento
(Rengefors et al. 1998; Hansson 2000).
Os cladóceros Moina e Diaphanososma são abundantes no plâncton dos sistemas
continentais dos trópicos. Mesmo com o pequeno tamanho corporal que apresentam
(<800 µm na primeira reprodução), estes organismos são comumente encontrados no
conteúdo estomacal de peixes que predam visualmente (Aguiaro et al. 2003). Tal fato
sugere que a predação por peixes pode influenciar a dinâmica populacional e a
distribuição espacial de Moina e Diaphanosoma. No presente estudo o cladócero Moina
micrura foi exposto a kairomones de peixes em duas concentrações de alimento em um
desenho experimental que permitia a produção de ovos de resistência, ou seja, um macho
era sempre incubado junto com as fêmeas. A concentração de alimento também interage
com kairomones de peixes afetando diferentemente a história de vida de cladóceros
(Slusarczyk 2001; Gliwicz & Maszczyk 2007). Além disso, reduções na oferta de
alimento, associadas ou não aos sinais de predação, também podem estimular a produção
de ovos de resistência (LaMontagne & McCauley 2001; Slusarczyk 2001). Neste estudo
foi avaliada também a eclosão de ovos de resistência de M. micrura e Diaphanosoma
birgei expostos a kairomones de peixes e sinais de alarme espécie-específicos.
Ao contrário do gênero Daphnia, de grande tamanho corporal, com capacidade de
produção de espinhos e helmets e amplamente estudado no que se refere à indução de
defesas, o gênero Moina apresenta pequeno tamanho corporal e ausência de espinhos.
Dessa forma, alterações morfológicas não parecem ser uma estratégia efetiva contra a
predação. Para Moina, é possível que as defesas induzidas contra predadores dependam
86
somente de mudanças na história de vida, seja na alocação diferenciada de recursos ou na
mudança da forma reprodutiva, ao menos em nossas condições de laboratório onde
mudanças comportamentais não foram consideradas.
Neste estudo foram testadas as seguintes hipóteses:
1. O cladócero M. micrura produz estágios dormentes na presença de sinais
químicos de predadores;
2. O cladócero M. micrura apresenta alocação diferenciada de recursos entre
crescimento somático e reprodução na presença de sinais químicos de predadores;
3. As respostas de M. micrura são mais intensas na presença de predadores
invertebrados que na presença de predadores vertebrados e;
4. A taxa de eclosão de ovos de resistência é menor na presença de sinais químicos
de predação (kairomones e sinais de alarme).
Os objetivos deste estudo foram:
1. Verificar as respostas na história de vida de M. micrura na presença de predadores
vertebrados e invertebrados;
2. Testar se kairomones de predadores vertebrados induzem a formação de estágios
dormentes em M. micrura e;
3. Avaliar a taxa de eclosão de ovos de resistência na presença de sinais químicos de
predação (kairomones e sinais de alarme).
4.2 Métodos
4.2.1 Experimento 1: Respostas de indivíduos ativos à concentração de alimento e
kairomones de peixes
Neste experimento foi utilizado um clone de Moina micrura originado de um ovo
de resistência coletado na lagoa Carapebus (22°14’S 41°36’W), no estado do Rio de
Janeiro, Brasil. A lagoa Carapebus é uma lagoa costeira rasa submetida a aberturas
artificiais da barra de areia que a separa do oceano (Attayde & Bozelli 1998). Assim, a
lagoa varia temporalmente entre períodos de água doce e água salgada. Populações de M.
micrura foram estabelecidas em água da bica envelhecida sob altas concentrações de
alimento (~1.0mg CL
-1
- 10
5
células mL
-1
de Scenedesmus sp.) em 20
o
C e um ciclo
luminoso de 16/8h claro/escuro por inúmeras gerações antes do início do experimento.
87
As respostas de M. micrura aos kairomones de peixes foram observadas através
de um experimento de tabela de vida que permitisse se necessário a produção de ovos de
resistência. Todas as fêmeas foram incubadas em 40 mL de meio juntamente com um
indivíduo macho com idade igual ou superior a três dias. Este procedimento foi adotado
caso a presença de um macho seja um pré-requisito para a formação de estágios
dormentes (Slusarczyk 2001). Quando um macho era observado morto ao longo do
experimento, este era imediatamente substituído por outro. Foi realizado um desenho
experimental balanceado 2x2, manipulando peixe (ausência ou presença de kairomones)
e concentração de alimento (baixa ou alta).
Todos os dias quatro peixes da espécie Gasterosteus aculeatus (threespine
stickleback) com comprimento corporal entre três e quatro centímetros eram alimentados
com Moina. Após esta alimentação os peixes excretavam em água igual à do controle por
18 horas. A densidade de peixes utilizada no experimento foi de 4 ind.L
-1
e a densidade
de Moina oferecida (e excretada) aos peixes foi de 50 ind.L
-1
. Todos os meios foram
filtrados em filtros de fibra de vidro com porosidade de 0.45 µm (Schleicher & Schuell,
Alemanha) antes da incubação dos cladóceros. Além disso, foi adicionado a cada meio
10mg.L
-1
de ampicilina (AppliChem, Alemanha) para reduzir o consumo e degradação
dos kairomones por bactérias. Altas e baixas concentrações de alimento consistiram em
0,2 e 1,0mg CL
-1
, (~0.2 x 10
5
e 1 x 10
5
células.mL
-1
de Scenedesmus), respectivamente.
Cada tratamento teve oito réplicas, totalizando 32 fêmeas originadas da segunda ninhada
de mães sincronizadas.
Todos os dias os indivíduos experimentais eram transferidos para frascos limpos
com soluções renovadas. Os indivíduos foram checados diariamente até sua mortalidade
registrando-se a sobrevivência e a produção de neonatas ou ovos de resistência. Dessa
forma, alguns parâmetros da história de vida foram determinados para cada tratamento.
Foram avaliadas para cada tratamento a longevidade, o tamanho na primípara
(quando os primeiros ovos apareceram na câmara incubadora), a idade das mães no
momento da liberação da prole, o tamanho da ninhada e comprimento corporal das
neonatas, a reprodução líquida (R
o
) e a taxa intrínseca de crescimento populacional
(r.dia
-1
). As medidas de comprimento corporal foram realizadas do topo da cabeça até o
final da carapaça. R
o
foi calculado de acordo com a equação:
88
R
o
= ∑ F
x
/ a
o
onde F
x
= número total de neonatas produzidas durante uma geração e a
o
= número inicial
de indivíduos (Begon et al. 1996). Os valores de r foram calculados de acordo com a
fórmula de Euler:
1= ∑e
-rx
l(x)b(x)
onde x é a idade (dias), l(x) é a proporção das fêmeas originais que permanecem vivas no
início da idade x e b(x) é o valor médio de filhas fêmeas nascidas por unidade de tempo
em uma fêmea numa idade específica (Gotelli 2001). Para se determinar o comprimento
corporal das neonatas, foram aleatoriamente escolhidos e medidos dois indivíduos de
cada ninhada. Os valores médios de cada ninhada foram utilizados para as análises
posteriores.
Os efeitos individuais e interativos da concentração de alimento e presença ou
ausência de peixes sobre os parâmetros da história de vida de M. micrura foram avaliados
através de ANOVAs two-way e MANOVAs two-way. A concentração de alimento e a
presença ou ausência de peixes foram utilizadas como variáveis categóricas e os
parâmetros da história de vida de M. micrura como variáveis resposta. Todos os
parâmetros, com exceção de r, foram logaritimizados na base 10 (log
10
) anteriormente às
análises estatísticas.
ANOVAs two-way foram utilizadas para avaliar o efeito dos tratamentos no
tamanho corporal na primípara, R
o
, r e na longevidade. O tamanho das ninhadas, a idade
das mães no momento da liberação das neonatas e o comprimento corporal das neonatas
foram avaliados até a terceira reprodução com MANOVAs two-way, uma vez que
eventos reprodutivos mais tardios podem ser influenciados pelos eventos reprodutivos
iniciais. Quando efeitos significativos do peixe eram observados com a MANOVA two-
way, comparações pareadas foram realizadas com a análise de Contraste para determinar
a origem do efeito, isto é, as diferenças dentro de cada evento reprodutivo. Diferenças
nos valores de r foram avaliadas com a técnica de Jackknife (Meyer et al. 1986).
4.2.2 Experimento 2: Respostas de indivíduos ativos à kairomones de peixes e Chaoborus
Para este segundo experimento foi utilizado o mesmo clone de M. micrura do
primeiro experimento descrito acima. No entanto, foram observadas aqui as respostas de
89
indivíduos ativos de M. micrura a kairomones de peixes e de Chaoborus, submetidos
apenas a altas concentrações de alimento (1 x 10
5
células.mL
-1
de Scenedesmus).
Neste experimento, ao contrário da tabela de vida completa determinada no
experimento anterior, foram observadas as respostas das fêmeas ativas por três gerações
consecutivas, acompanhando-as no entanto somente até a segunda reprodução. Este
procedimento foi adotado no caso de a indução da formação de ovos de resistência
ocorrer em gerações mais tardias na presença dos predadores.
Foram utilizadas 12 réplicas para cada tratamento, totalizando 36 indivíduos.
Após a segunda reprodução as fêmeas de cada tratamento eram descartadas e passava-se
a acompanhar somente a filha proveniente da segunda ninhada, novamente somente até a
sua segunda reprodução. Este processo foi repetido até que as fêmeas da terceira geração
produzissem a sua segunda ninhada, sendo então finalizado o experimento.
Neste esperimento, ao invés de água da torneira envelhecida, utilizou-se como
meio de incubação dos indivíduos a água de um pequeno lago presente no campus da
Universidade de Bochum (Alemanha). Esta água era mantida em constante aeração por
pelo menos três dias antes de seu uso para a degradação de qualquer sinal químico
proveniente do lago. Os kairomones de peixes foram obtidos da mesma forma descrita no
experimento anterior. Para a obtenção dos kairomones de Chaoborus, todos os dias 40
larvas eram alimentadas com 100 indivíduos de Moina, e então passavam a excretar em 2
litros de água. Assim, a concentração de kairomones de Chaoborus foi proveniente de
uma densidade de 20 ind L
-1
e a densidade de Moina excretadas foi de 50 ind L
-1
.
Os processos de filtração dos meios de incubação, adição de ampicilina, volume
de incubação dos organismos e rotina de troca dos meios de incubação foram os mesmos
descritos no experimento anterior. Além disso, para cada fêmea havia também sempre um
macho incubado juntamente.
Foram consideradas neste experimento como variáveis resposta o tamanho na
primípara, o tamanho da primeira e da segunda ninhadas e o comprimento corporal das
neonatas da primeira e da segunda ninhadas. Neste experimento somente uma neonata foi
medida em cada ninhada. Os resultados foram logaritmizados na base 10 (log
10
)
anteriormente às análises. Os efeitos dos predadores foram avaliados com uma
MANOVA one-way utilizando-se como variável categórica a presença dos predadores.
90
Quando diferenças significativas entre os tratamentos foram observadas, foi realizada
uma análise de Contraste para identificar a origem da diferença.
4.2.3 Experimento 3: Taxa de eclosão dos ovos de resistência na presença de kairomones
de peixes e sinais de alarme
Foram utilizados ovos de resistência obtidos do sedimento da lagoa Carapebus.
Anteriormente à coleta do sedimento em março de 2007, a última abertura de barra havia
sido registrada em novembro de 2005 e desde então nenhuma população ativa de
cladóceros foi registrada. Dessa forma, todos os ovos de resistência utilizados tinham
pelo menos 17 meses de idade, tempo possivelmente suficiente para a quebra da
dormência. A salinidade no momento da coleta dos ovos era de 10.1 g.L
-1
.
O sedimento foi coletado com cores. Apenas os três centímetros superficiais do
sedimento foram coletados, sendo mantido em um saco plástico no escuro. O sedimento
foi mantido no escuro em temperatura ambiente por um mês anteriormente ao isolamento
dos ovos de resistência. Após este período ovos de M. micrura e Diaphanosoma birgei
foram isolados através do método de flotação em açúcar (Vandekerkhove et al. 2004) e
separados sob um estereomicroscópio. Ovos de resistência de M. micrura possuem um
ovo por efípio. Os ovos de M. micrura não foram decapsulados antes da incubação. Os
ovos de resistância de D. birgei não possuem efípio. As taxas de eclosão e o tempo para a
eclosão dos ovos foram avaliados utilizando-se como tratamentos kairomones de peixes,
sinais de alarme e uma combinação dos dois. Para este experimento a espécie de peixe
Gasterosteus aculeatus não estava mais disponível e foram então utilizados peixes da
espécie Hyphessobrycon bifasciatus com tamanho corporal de três centímetros.
Os tratamentos consistiram em 1) controle (C), 2) kairomones de peixes mantidos
em uma dieta vegetariana (PV), 3) kairomones de peixes que se alimentavam de
zooplâncton (PZ), 4) sinais de alarme (SA) e 5) uma combinação dos tratamentos 3 e 4
(PZSA). Os tratamentos estão descritos em detalhe a seguir:
1) C – O controle foi preparado com água da lagoa Cabiúnas filtrada e aerada por 40
dias anteriormente ao início do experimento, para a remoção de qualquer sinal;
91
2) PV – Água do controle enriquecida com kairomones de peixes mantidos em uma
dieta vegetariana. Quatro peixes excretavam durante 24 horas na água do
controle. Esta água era então diluída com 0,5 L da água do controle para atingir a
densidade de peixes desejada, 4 peixes L
-1
;
3) PZ – O mesmo processo descrito acima, no entanto os peixes se alimentavam de
200 cladóceros (100 Moina + 100 Diaphanosoma) por duas horas antes do início
da fase de excreção por 24 horas. A densidade final de presas oferecidas e
excretadas era de 200 ind.L
-1
4) SA - Água do controle enriquecida com sinais de alarme. Os sinais de alarme
foram obtidos a partir do maceramento de 10 indivíduos em 25 mL de água do
controle com a posterior diluição com mais 25 mL de água do controle para
alcançar a concentração final de 200 ind.L
-1
. Neste caso os ovos de resistência de
Moina e Diaphanosoma foram expostos aos sinais de alarme somente de Moina e
Diaphanosoma, respectivamente;
5) PZSA – Uma mistura de partes iguais dos tratamentos 3 e 4, anteriormente à
diluição com água do controle.
Todos os tratamentos foram filtrados em filtros de fibra de vidro GF/C Whatman
anteriormente à incubação para a remoção de grandes partículas (> 1,2 um). No total, 500
ovos de M. micrura e 575 de D. birgei foram utilizados, divididos entre os cinco
tratamentos descritos acima. Os ovos de cada espécie foram incubados separadamente em
2 mL de cada meio em células de cultura, utilizando-se cinco réplicas com 20 ovos para
M. micrura e cinco réplicas com 23 ovos para D. birgei. Os ovos foram incubados a 24
o
C
em um ciclo luminoso de 12/12h claro/escuro. A eclosão dos ovos de resistência foi
checada diariamente por 16 dias, renovando-se os meios de incubação e as células de
cultura onde os ovos estavam incubados.
A proporção de eclosões e o tempo para a eclosão dos ovos de cada espécie foram
analisados com uma ANOVA one-way. A proporção de ovos eclodidos foi transformada
na raíz quadrada de seu arcoseno e o tempo para a eclosão foi logaritmizado na base 10
(log
10
) anteriormente às análises. Todas as análises estatísticas foram ralizadas com o
programa Statistica 8.0.
92
Fêmeas partenogenéticas e gametogênicas de M. micrura podem ser visualizadas
nas figuras 1a e 1b, respectivamente. Um ovo de resistência e uma neonata quase
eclodida de um ovo de resistência são mostrados nas figuras 1c e 1d, respectivamente.
Figura 1: Estágios ativos e dormentes de M. micrura. a) fêmea partenogenética, b) fêmea gametogênica, c)
ovo de resistência com efípio e d) neonata eclodindo de um ovo de resistência.
a b
c d
93
4.3 Resultados
4.3.1 Respostas de indivíduos ativos à concentração de alimento e kairomones de peixes
Os indivíduos ativos de M. micrura reagiram à presença química dos peixes,
mostrando alterações na história de vida no que se refere à alocação de recursos. No
entanto, alterações morfológicas nos indivíduos não foram observadas. O tamanho na
primípara diminuiu na presença de kairomones, especialmente sob baixas concontrações
de alimento. Uma interação apenas marginalmente significativa foi observada entre
peixes e alimento para este parâmetro (Tabela 1, figura 2a). A reprodução líquida foi
significativamente afetada pela concentração de alimento e pelo peixe, sem existir no
entanto uma interação entre estes parâmetros. Tanto a presença do peixe como uma alta
concentração de alimento estimularam uma maior produção de neonatas (Tabela 1, figura
2b). A taxa intrínseca de crescimento populacional foi positiva e significativamente
afetada pelo peixe, pelo alimento e pela interação entre os dois fatores (Tabela 1, figura
2c). A presença de kairomones de peixes também aumentou significativamente a
longevidade dos indivíduos ativos (Tabela 1, figura 2d).
O tamanho das ninhadas durante os três primeiros eventos reprodutivos foi maior
em alta concentração de alimento e na presença do peixe, com uma interação significativa
entre estes fatores (Tabela 2, figura 3a). A liberação das neonatas foi mais rápida também
em alta concentração de alimento e na presença do peixe, sem haver no entanto uma
interação significativa entre estes fatores (Tabela 2, figura 3b). Por outro lado, o peixe
não apresentou efeito significativo no comprimento corporal das neonatas. O
comprimento corporal das neonatas foi significativamente afetado somente pela
concentração de alimento (Tabela 2, figura 3c).
Ovos de resistência não foram produzidos por nenhuma fêmea em nenhum
tratamento, apesar de algumas ninhadas serem compostas inteiramente por machos ou até
mesmo ambos os sexos (Figura 4). Não houve efeito significativo do alimento ou do
peixe na proporção de machos produzidos nos diferentes tratamentos (ANOVA two-way,
p > 0,05 para alimento, peixe e sua interação).
94
Tabela 1: Resultados da ANOVA two-way para os efeitos da concentração de alimento e presença de
peixes (Gasterosteus aculeatus) em quatro aspectos da história de vida de M. micrura. O cladócero foi
exposto a baixas e altas concentrações de alimento na ausência ou presença de kairomones de peixes em
um desenho experimental 2x2. Efeitos significativos (p < 0,05) estão destacados em negrito. n= 8.
MS F df p
a) Tamanho na primípara
Alimento 888 1,09 1 0,3062
Peixe 3628 4,44 1
0,0442
Alimento x Peixe 2484 3,04 1 0,0922
Erro 817 28
b) Reprodução líquida
Alimento 1,6159 35,0785 1
<0,0001
Peixe 1,3356 28,9941 1
<0,0001
Alimento x Peixe 0,0123 0,2666 1 0,6097
Erro 0,0461 28
c) r
Alimento 0,0332 3334 1
<0,0001
Peixe 0,0216 2165 1
<0,0001
Alimento x Peixe 0,0005 54 1
<0,0001
Erro 0,0000 28
d) Longevidade
Alimento 0,0107 0,546 1 0,4661
Peixe 0,2059 10,466 1
0,0031
Alimento x Peixe 0,0041 0,208 1 0,6519
Erro 0,0197 28
Figura 2: Respostas (média +1 EP) na história de vida de Moina micrura na ausência (sem peixe) e
presença (com peixe) de kairomones de peixes (Gasterosteus aculeatus) em baixas (círculos brancos) e
altas (círculos pretos) concentrações de alimento. a) Tamanho na primípara, b) reprodução líquida, c) taxa
intrínseca de crescimento populacional e d) longevidade.
95
Tabela 2: Resultados da MANOVA two-way para os efeitos da concentração de alimento e presença de
peixes (Gasterosteus aculeatus) nos aspectos reprodutivos de M. micrura até a terceira reprodução. O
cladócero foi exposto a baixas e altas concentrações de alimento na ausência ou presença de kairomones de
peixes em um desenho experimental 2x2. Efeitos significativos (p < 0,05) estão destacados em negrito.
n=8. g.l. = 3 para todos os parâmetros.
Pillai's trace F p
a) Tamanho da ninhada
Alimento 0,8880 68,69
0,0000
Peixe 0,5017 8,73
0,0004
Alimento x Peixe 0,2639 3,11
0,0437
b) Idade na liberação das neonatas
Alimento 0,3360 4,38
0,0126
Peixe 0,5664 11,32
0,0001
Alimento x Peixe 0,0896 0,85 0,4779
c) Tamanho das neonatas
Alimento 0,2606 3,05
0,0461
Peixe 0,0134 0,12 0,9488
Alimento x Peixe 0,1380 1,39 0,2687
Figura 3: Respostas (média +1 EP) dos parâmetros reprodutivos de Moina micrura durante os três
primeiros eventos reprodutivos na ausência e presença de kairomones de peixes (Gasterosteus aculeatus)
em baixas e altas concentrações de alimento. a) tamanho da ninhada, b) idade na liberação das neonatas e c)
comprimento corporal das neonatas. Letras diferentes acima das barras representam diferenças
significativas entre os tratamentos de um mesmo evento reprodutivo após uma análise de Contraste. Não
foram observadas diferenças significativas no comprimento corporal das neonatas.
96
Figura 4: Proporção (média +1 EP) de
ninhadas de Moina micrura que
mostraram existir apenas fêmeas,
apenas machos ou ambos os sexos nos
quatro tratamentos.
4.3.2 Respostas de indivíduos ativos a kairomones de peixes e Chaoborus
De forma geral, os indivíduos ativos expostos aos kairomones de diferentes
predadores apresentaram alterações na história de vida. No entanto, estas alterações não
foram permanentes ao longo das gerações. Além disso, mais uma vez, não foi observada
a produção de ovos de resistência em função da presença química de predadores.
O tamanho na primípara foi significativamente afetado pela presença de
predadores (Tabela 3, figura 5a). A presença de peixes determinou uma redução no
comprimento corporal da primeira e terceira gerações. No entanto, não houve diferenças
significativas entre os tratamentos com relação ao tamanho na primípara na segunda
geração de fêmeas expostas aos kairomones de predadores. O tamanho na primípara entre
controle e o tratamento com Chaoborus não diferiu significativamente em qualquer das
gerações (Figura 5a). A presença de predadores também afetou significativamente o
tamanho da primeira e da segunda ninhadas (Tabela 3). Em cinco das seis ninhadas
consideradas a presença de peixes estimulou uma maior produção de neonatas quando
comparada ao controle ou tratamento com Chaoborus (Figura 5b, c). Controle e presença
de Chaoborus apresentaram diferenças significativas em poucas ninhadas, sem um
padrão claro ao longo das gerações.
Não houve diferenças significativas entre os tratamentos com relação ao
comprimento corporal das neonatas oriundas da primeira ninhada (Tabela 3, figura 5d).
No entanto, efeitos significativos foram observados nas neonatas provenientes da
segunda ninhada (Tabela 3). Ao se comparar os resultados da segunda e da terceira
97
gerações, existem diferenças significativas especialmente entre os tratamentos com
kairomones de peixes e Chaoborus (Figura 5e).
Tabela 3: Resultados da MANOVA para os efeitos de kairomones de peixes (Gasterosteus aculeatus) e de
Chaoborus nos aspectos reprodutivos de M. micrura em três gerações consecutivas. Parâmetros com
diferenças significativas (p < 0,05) entre os tratamentos estão destacados em negrito. n= 12.
Figura 5: Parâmetros reprodutivos (média +1 EP) de Moina micrura expostas à kairomones de peixes
(Gasterosteus aculeatus) e Chaoborus durante três gerações consecutivas. a) Tamanho na primípara, b)
tamanho da 1ª ninhada, c) tamanho da 2ª ninhada, d) tamanho corporal das neonatas da 1ª ninhada e e)
tamanho corporal das neonatas da 2ª ninhada. Letras diferentes acima das barras representam diferenças
significativas entre os tratamentos de uma mesma geração após uma análise de Contraste. Não foram
observadas diferenças significativas no tamanho corporal das neonatas da 1ª ninhada.
Pillai's trace F p
Tamanho na primípara 0,6500 5,1359
0,0002
Tamanho da 1
a
ninhada 0,8837 8,4436
<0,0001
Tamanho da 2
a
ninhada 0,8092 7,2479
<0,0001
Comprimento das neonatas da 1
a
ninhada 0,0322 0,1747 0,9827
Comprimento das neonatas da 2
a
ninhada 0,4688 3,2657
0,0073
98
4.3.3 Respostas dos ovos de resistência aos kairomones de peixes e sinais de alarme
Considerando todos os tratamentos conjuntamente, 54% (270) e 19% (107) dos
ovos de resistência de M. micrura e D. birgei eclodiram, respectivamente. O tempo
médio para a eclosão foi de 7,52 para M. micrura e 8,62 dias para D. birgei. Ao contrário
dos indivíduos ativos, os ovos de resistência não apresentaram respostas aos sinais de
predação (kairomones de peixes e sinais de alarme) (Figura 6a, b). Não houve diferença
significativa na proporção de eclosão de ovos de resistência de M. micrura (ANOVA, F=
0,588, df= 4, p= 0,68) ou D. birgei (ANOVA, F= 0,232, df= 4, p = 0,92) em função dos
tratamentos (Figura 7a). Similarmente, não foram observadas diferenças significativas no
tempo necessário para a eclosão dos ovos de resistência de M. micrura (ANOVA, F=
1,314, df= 4, p= 0,30) ou D. birgei (ANOVA, F= 1,121, df= 4, p= 0,37) em função dos
diferentes tratamentos (Figura 7b).
Figura 6: Proporção cumulativa de eclosões de ovos de resistência de a) Moina micrura e b)
Diaphanosoma birgei durante 16 dias em cinco tratamentos. Descrição dos códigos: C = Controle, PV =
Peixe em dieta vegetariana, PZ = Peixe em dieta de zooplâncton, SA = Sinais de alarme, PZSA = Peixe em
dieta de zooplâncton + Sinais de alarme. As barras de erros representam o erro padrão.
99
Figure 7: Eclosão (média +1 EP) de ovos de resistência de Moina micrura e Diaphanosoma birgei expostos
a kairomones de peixes (Hyphessobrycon bifasciatus) e sinais de alarme após 15 dias. a) proporção de
eclosão e b) tempo para a eclosão. Descrição dos códigos: C = Controle, PV = Peixe em dieta vegetariana,
PZ = Peixe em dieta de zooplâncton, SA = Sinais de alarme, PZSA = Peixe em dieta de zooplâncton +
Sinais de alarme.
4.4 Discussão
Uma alteração no modo reprodutivo da partenogênese para a reprodução sexuada
(com a produção de ovos de resistência) como esperado não foi observada em fêmeas
ativas de Moina micrura expostas a kairomones de peixes ou de Chaoborus
(experimentos 1 e 2). No entanto, outras alterações na história de vida dos organismos
foram detectadas em função da presença química de predadores. Ao contrário de
Daphnia, que pode apresentar também defesas morfológicas na presença de predadores
(Tollrian 1999), Moina aparentemente não possui tais estratégias. O tamanho corporal é
crucial para a defesa contra predadores e M. micrura, uma espécie caracteristicamente
pequena, não poderia se beneficiar de possíveis espinhos.
Além disso, as fêmeas ativas de M. micrura foram muito mais reativas à presença
química de peixes do que de Chaoborus (Experimento 2). Dado que M. micrura é uma
espécie de pequeno tamanho corporal, tal fato também se mostrou diferente do esperado.
Peixes selecionam presas de maior tamanho corporal, enquanto Chaoborus têm
preferência por presas de menor tamanho corporal. Desta forma, mesmo contrariando as
expectativas em função de estudos anteriores, pode-se concluir que M. micrura é muito
mais sensível a predadores vertebrados do que invertebrados. Em função disso, com
100
relação ao tipo de predador, a maior parte da discussão abaixo será voltada aos efeitos
dos peixes sobre M. micrura.
A maior parte das defesas induzidas de Moina depende de alterações na história
de vida, desconsiderando-se possíveis alterações comportamentais. Neste estudo M.
micrura apresentou menor tamanho na primípara e uma liberação mais rápida das
neonatas na presença de peixes (Experimento 1). Alterações nestes parâmetros da história
de vida são comumente observados em Daphnia na presença de kairomones de peixes
(Stibor 1992; Sakwińska 2002; Pijanowska et al. 2006). Menores tamanhos fazem os
indivíduos menos vulneráveis a predadores visuais e uma rápida liberação das neonatas
diminui a chance de predação antes de um evento reprodutivo. Uma maior produção de
neonatas na presença de peixes, como observado para M. micrura neste estudo, também
foi detectada para a espécie de pequeno tamanho corporal Ceriodaphnia cf. dubia (Rose
et al. 2001). No entanto, este padrão não é uma regra comum para todas as espécies e
clones de Daphnia (Boersma et al. 1998; Pijanowska et al. 2006). A maior produção de
neonatas na presença de peixes pode funcionar como uma tentativa de garantir que pelo
menos alguns indivíduos irão sobreviver e reproduzir, garantindo a persistência da
população em longo prazo.
A presença de kairomones de peixes não reduziu o tamanho corporal das neonatas
no Experimento 1 e nem nas duas primeiras gerações do Experimento 2. É possível que
no caso de M. micrura os indivíduos precisem de um tamanho mínimo para o início da
reprodução. Tendo em vista que M. micrura é uma espécie intrinsicamente de pequeno
tamanho corporal, drásticas reduções no tamanho das neonatas poderia atrasar o início da
reprodução. Uma reprodução tardia seria incompatível com a estratégia de rápida
liberação de neonatas demonstrada pelos indivíduos do Experimento 1 na presença de
peixes.
A melhor performance reprodutiva na presença de kairomones de peixes
associada a menores tamanhos corporais na primípara demonstram alterações na alocação
de recursos do crescimento somático para a reprodução, de forma similar à Daphnia.
Neste estudo não foi testada se a qualidade das neonatas foi negativamente afetada pelos
kairomones de peixes. No entanto, sabe-se por exemplo que o conteúdo de triglicerídeos
101
dos ovos de Daphnia magna é reduzido quando as mães são expostas a kairomones de
peixes, resultando numa prole mais suscetível à fome (Stibor & Navarra 2000).
Alguns experimentos em mesocosmos têm mostrado um aumento na densidade de
espécies de Moina na presença de peixes. Este aumento é geralmente explicado via
ciclagem de nutrientes e aumento na oferta de alimento (Rejas et al. 2005). Nossos
resultados sugerem que nestes casos os peixes podem estimular a reprodução em Moina
também através da comunicação química e plasticidade reprodutiva.
A ausência de uma resposta clara e efetiva de M. micrura à presença química de
Chaoborus sugere que estes predadores tenham menor influência sobre as populações
ativas, determinando reações de menor intensidade. No entanto, a menor intensidade de
defesas induzidas contra Chaoborus poderia trazer consequência negativas à população a
médio e a longo prazos, com redução de sua densidade ou até mesmo a extinção local.
Apesar dos indivíduos não produzirem ovos de resistência durante o experimento,
sabemos que o clone utilizado é capaz de produzi-los, uma vez que ovos de resistência
foram observados em cultivos deste clone com alta densidade populacional em
laboratório. Assim, podemos afirmar que a produção de ovos de resistência como uma
reação específica à presença de predadores não é uma estratégia adotada por M. micrura,
seja na presença de predadores vertebrados ou invertebrados. Como exposto
anteriormente, a produção de ovos de resistência como uma reação à presença de peixes
foi empiricamente mostrada somente para um clone específico de Daphnia magna
(Pijanowska & Stolpe 1996a; Slusarczyk 2001), existindo também evidências para
Daphnia lumholtzi (Dzialowski et al. 2003). Não temos conhecimento de qualquer
espécie que produza ovos de resistência em função da presença química de Chaoborus.
No entanto, curiosamente, existem evidências da redução da formação de estágios
dormentes por Daphnia carinata na presença de Notonectidae, outro tipo de predador
invertebrado (Barry 2000).
Considerando primeiramente os peixes como predadores, quatro fatores podem
limitar uma mudança no modo reprodutivo de M. micrura da partenogênese para a
reprodução sexuada. Primeiramente, cladóceros que carregam ovos de resistência são
mais visíveis e mais facilmente encontrados por peixes (Mellors 1975). Em segundo
lugar, as fêmeas têm um alto custo energético para a produção de ovos de resistência,
102
com uma simultânea diminuição na taxa de crescimento da população ativa. Além disso,
M. micrura é uma espécie de pequeno tamanho corporal e portanto menos suscetível à
predação por peixes. Deste modo, é possível que os peixes não representem um grande
risco para M. micrura, sendo possíveis perdas compensadas pela maior produção de
neonatas. Talvez seja até mesmo possível que M. micrura se beneficie da supressão de
grandes cladóceros pelos peixes, de forma similar a Daphnia cucullata nos lagos
temperados (Hrbácek 1962). Por fim, o fator decisivo para a ausência da produção de
ovos de resistência seja a falta de resposta dos ovos aos sinais de predação, como
demonstrado no Experimento 3 (Figura 7).
A produção de machos em algumas ninhadas é intrigante já que M. micrura nunca
produziu ovos de resistência. Não haveria razão para a produção de machos a não ser
para a produção de ovos de resistência. Além disso, como machos estavam sempre
disponíveis às fêmeas no curso do experimento, ainda não é clara a razão para a sua
produção. Neonatas machos e fêmeas em uma mesma ninhada não parecem comuns em
cladóceros mas já foram anteriormente observadas em M. micrura (Martínez-Jerónimo et
al. 2007). Apesar da presença química de predadores aparentemente não induzir uma
mudança da partenogênese para a reprodução sexuada em M. micrura, outros fatores
bióticos parecem ter maior importância em espécies de Moina. Por exemplo, altas
concentrações de exudatos espécie-específicos induzem a gametogênese em Moina
macrocopa e Moina brachiata (Zadereev & Lopatina 2007).
Considerando-se o Experimento 2, ovos de resistência também não foram
produzidos na presença de Chaoborus. Uma vez que os indivíduos mostraram-se pouco
reativos até mesmo com relação ao crescimento somático e reprodução partenogenética,
não parece surpresa a ausência da produção de estágios dormentes. No caso específico de
Chaoborus como predador, o custo energético e a ausência de resposta na eclosão dos
ovos de resistência poderiam ser fatores que desistimulam a sua produção, da mesma
forma que para os peixes. No entanto, a existência de um efípio na carapaça poderia ser
vantajosa e funcionar como uma armadura nas fêmeas ativas de M. micrura, reduzindo as
chances de um ataque de sucesso por Chaoborus. Sabe-se por exemplo que Daphnia
expostas a kairomones de Chaoborus aumentam a rigidez e estabilidade da carapaça em
até 350%, dificultando a sua quebra e o consumo pelo predador (Laforsch et al. 2004).
103
Os resultados derivados do experimento de eclosão mostraram que os estágios
dormentes de M. micrura e D. birgei aparentemente não são sensíveis aos sinais de
predação representados por kairomones de peixes e sinais de alarme (Experimento 3). A
taxa de eclosão e o padrão temporal de eclosão foram bastante similares entre todos os
tratamentos para as duas espécies testadas. Estes resultados corroboram aqueles
observados para Daphnia magna e Daphnia curvirostris em estudos anteriores (Angeler
2005; Lass et al. 2005) apesar de alguns poucos clones serem inibidos pelo predador
(Lass et al. 2005), mas diferem das respostas observadas em Daphnia obtusa e no
conchostraca Cyzicus sp. (Spencer & Blaustein 2001; Bozelli et al. 2008).
Sugerimos aqui cinco possíveis razões, não-excludentes, para a ausência de
inibição da eclosão de ovos de resistência de M. micrura e D. birgei por sinais de
predação. Primeiramente, é possível que a maior parte dos estágios dormentes não
tenham receptores específicos para estas substâncias, e dessa forma os ovos se
comportam como em um ambiente livre de predadores. Uma segunda razão sugerida por
Lass et al. (2005) é que a reação dos ovos de resistência à presença de kairomones é
dependente de cada genótipo, havendo inibição, estímulo ou até mesmo ausência de
qualquer efeito sobre a eclosão. De fato, a influência genética sobre a eclosão de ovos de
resistência já foi anteriormente demonstrada para Daphnia (De Meester & De Jager
1993a). No entanto, mesmo se uma resposta dependente do genótipo existiu no nosso
experimento, os ovos de resistência não foram inibidos e nem estimulados pelos sinais de
predação ao nível populacional. Em terceiro lugar, deve ser considerada a adversidade do
sedimento e a previsibilidade da qualidade da água na lagoa Carapebus, onde os ovos
foram coletados. Um modelo relacionando as características do ambiente com a dinâmica
do banco de ovos prevê que ambientes que possuem sedimentos com alta adversidade e
qualidade da água previsível estimulam a eclosão (Garcia-Roger et al. 2006c). De fato,
variações na estratégia de dormência podem ser influenciadas tanto pelos riscos de
permanecer ativo na coluna d’água como pelos riscos de permanecer dormente no
sedimento (Caceres & Tessier 2003). A adversidade do sedimento da lagoa Carapebus
não foi acessada, no entanto a qualidade da água se deteriora de forma relativamente
previsível em função de aberturas artificiais da barra de areia. As aberturas de barra
aumentam a salinidade da lagoa para níveis letais para Moina e Diaphanosoma (Attayde
104
& Bozelli 1998). Dessa forma, seria vantajoso eclodir quando condições aceitáveis são
disponibilizadas (neste caso baixas salinidades disponibilizadas durante o experimento)
mesmo na presença de sinais de predação do que permanecer dormente no sedimento por
mais tempo. Nossos resultados sugerem também uma estratégia do tipo bet-hedging
(Slatkin 1974) para as populações de M. micrura e D. birgei. A liberação contínua e
constante de neonatas do sedimento asseguraria que pelo menos alguns indivíduos
sobrevivam e se estabeleçam na coluna d’água em longo prazo. Finalmente, o pequeno
tamanho corporal de Moina e Diaphanosoma pode representar por si só uma forma de
refúgio contra predadores visuais e a inibição da eclosão de seus ovos de resistência por
sinais de predação não seria fortemente necessária. As razões para a falta de inibição da
eclosão, apesar de numerosas e de certa forma especulativas, são plausíveis e podem
representar futuros pontos de estudo no futuro.
Concluindo, kairomones de peixes e de Chaoborus não parecem ter um papel
importante na indução da reprodução sexuada em Moina. Sinais de predação indicados
por kairomones de peixes e sinais de alarme têm também pequena importância para a
eclosão de ovos de resistência de Moina e Diaphanosoma. Apesar da influência de
fatores como fotoperíodo e temperatura na eclosão de ovos de resistência terem sido
intensamente estudados (revisado por Gyllström & Hansson 2004), o papel de fatores
bióticos como parasitas, competidores e predadores ainda precisa ser mais profundamente
analisado. Além disso, as circunstâncias nas quais os sinais de predação afetam o padrão
de eclosão dos ovos de resistência permanece ainda pouco clara, uma vez que os estudos
publicados apresentam resultados contrastantes.
Ao contrário do esperado, M. micrura foi muito mais reativa à presença de peixes
do que de Chaoborus, uma vez que alterações mais intensas na história de vida foram
observadas na presença de peixes.
Enquanto alterações na história de vida (Stibor 1992) e até mesmo defesas
morfológicas (Tollrian 1994) já foram identificadas para cladóceros de grande tamanho
corporal na presença de peixes, nosso estudo focou em uma espécie de pequeno tamanho
corporal. Foi observada uma alteração na alocação de recursos do crescimento somático
para a reprodução, de forma similar a grandes espécies. No entanto, a produção de ovos
105
de resistência parece ser uma estratégia inadequada para a espécie de pequeno tamanho
M. micrura.
5. Discussão geral e conclusão
A existência de bancos de ovos do zooplâncton é vista especialmente como um
refúgio temporal contra condições ambientais adversas. Em regiões temperadas
alterações sazonais no fotoperíodo e temperatura são tidas como fortes indutores da
diapausa, mas em regiões tropicais a crença na utilização desta estratégia pelo
zooplâncton nem sempre foi tão óbvia, em função da maior estabilidade climática
(Alekseev et al. 2007). Os resultados deste estudo demonstram claramente que a indução
da diapausa vai muito além da influência da temperatura e do fotoperíodo, dada sua
ocorrência em variados e distintos sistemas tropicais.
Neste estudo, utilizando sistemas e espécies de origem tropical, foi comprovada a
existência e a importância do banco de ovos para a persistência de comunidades
zooplanctônicas. Bancos de ovos ativos do zooplâncton foram encontrados em uma série
de sistemas aquáticos continentais por todo o Brasil, que englobam origens distintas,
diferentes graus de conectividade com outros ambientes aquáticos e estabilidade
hidrológica diferenciada. A incidência da diapausa em ambientes tropicais pode assim ser
função da seca como em alguns ambientes de Carajás, da alta flutuação do nível d’água e
dos seus efeitos em ambientes conectados aos rios Trombetas e Paraná e da salinidade em
lagoas costeiras. Além destes fatores, altas densidades populacionais, competição inter-
específica e a incidência de parasitismo nas populações poderiam também induzir a
diapausa em qualquer ambiente tropical. Aspectos relacionados à predação tiveram pouca
importância para o início e término da diapausa em dois cladóceros. Apesar dos fatores
indutores da diapausa ainda não estarem totalmente esclarecidos para todos os ambientes
tropicais, a existência de um banco de ovos parece ser importante para a manutenção de
algumas populações.
A presença de um banco de ovos mostrou-se particularmente importante para a
recuperação da comunidade zooplanctônica de uma lagoa costeira após o aumento da
salinidade. Os ovos de resistência mostraram-se inibidos por altas salinidades, porém
106
resistentes, conferindo resiliência à comunidade zooplanctônica. A sobrevivência a
elevadas salinidades corrobora resultados encontrados anteriormente para menores
salinidades (Nielsen et al. 2003). A presença de bancos de ovos, mesmo que não
respondam a variações climáticas, é de extrema importância para ambientes aquáticos
sujeitos a outras fontes de variação ambiental. Dado que os ambientes aquáticos
continentais no Brasil estão sujeitos a inúmeras alterações em suas condições naturais
(Agostinho et al. 2005), o banco de ovos pode proporcionar de fato uma forma de refúgio
e fonte de recolonizadores para as comunidades ativas.
Fatores associados à predação não se mostraram importantes para o início e o fim
da diapausa em pequenos cladóceros. O papel de predadores na indução e término da
diapausa ainda é fruto de debate, uma vez que poucas espécies respondem com a
diapausa na presença de predadores (Slusarczyk 2001). O término da diapausa parece ser
ainda mais complexo em função de predadores, uma vez que não existe padrão nos
poucos resultados publicados, havendo inibição e assincronia na eclosão (Blaustein 1997;
Bozelli et al. 2008), respostas dependentes do genótipo das populações (Lass et al. 2005)
ou nenhum efeito de predadores sobre a eclosão (Angeler 2005; Lass et al. 2005).
As hipóteses apresentadas em cada capítulo deste estudo não foram totalmente
aceitas. No capítulo 1, o banco de ovos, de forma geral, não refletiu os padrões de riqueza
e similaridade de espécies observadas na comunidade ativa na coluna d’água. O grau de
concordância entre as comunidades ativa e dormente parece ser dependente da tipologia
dos ambientes, de forma que os ambientes isolados e temporários apresentam maior
concordância. No capítulo 2 as duas hipóteses formuladas foram aceitas, sendo a
salinidade um fator que inibe a eclosão de ovos de resistência. Além disso, os ovos
mostraram-se apenas inibidos pela salinidade, não perdendo a sua viabilidade após
retornar à água doce. No capítulo 3 apenas uma das quatro hipóteses formuladas foi
aceita. Diferentemente do que foi hipotetizado, formas ativas do cladócero Moina
micrura não produzem estágios dormentes na presença química de predadores e suas
respostas são muito mais fortes na presença de predadores vertebrados do que
invertebrados. Além disso, ovos de resistência de M. micrura e do cladócero
Diphanosoma birgei não tiveram sua eclosão inibida na presença de sinais químicos de
predação (kairomones de peixes e sinais de alarme). No entanto, corroborando uma de
107
nossas hipóteses, fêmeas ativas de M. micrura apresentaram uma alocação diferenciada
de recursos entre crescimento somático e reprodução partenogenética na presença
química de peixes.
A diapausa ocorre de forma ampla em grande variedade de sistemas.
Os fatores responsáveis pela sua indução e término permanecem pouco claros para
muitos ambientes e muitas espécies sob condições naturais, especialmente nas regiões
tropicais. Futuros estudos devem considerar quais fatores induzem a formação e eclosão
de ovos de resistência nos sistemas aquáticos das regiões tropicais, onde temperatura e
fotoperíodo são marcadamente menos variáveis que nas regiões temperadas. Outro fator,
ainda pouco explorado mesmo nas regiões temperadas, parecem ser as taxas de produção
e eclosão de ovos de resistência sob condições naturais, onde a complexidade ambiental é
muito maior que no laboratório. Dessa forma, o estudo de aspectos relacionados à
dormência no zooplâncton tem ainda muito a contribuir para a Ecologia geral e também
para a ecologia dos organismos zooplanctônicos.
108
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