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CARACTERIZAÇÃO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU
LINHAGENS DE Trichogramma WEST. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)
VISANDO O MANEJO FITOSSANITÁRIO DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE)
por
ANDRÉ MALACARNE MILANEZ
(Sob Orientação do Professor Dirceu Pratissoli)
RESUMO
Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae) é uma praga de grande importância na
olericultura, e seu controle é feito basicamente com produtos químicos. A utilização de
parasitóides de ovos do gênero Trichogramma é uma alternativa no controle biológico de
lepidópteros-praga. No entanto, para que haja eficiência no uso destes parasitóides são necessários
à realização de estudos básicos visando à seleção de espécies e/ou linhagens em relação ao
ambiente e seus hospedeiros. Desta forma, comparou-se o desempenho de duas linhagens de
Trichogramma exiguum Pinto & Platner, seis linhagens de Trichogramma pretiosum Riley,
Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, Trichogramma acacioi Brun, Moraes & Soares,
Trichogramma marandobai Brun, Moraes & Soares e Trichogramma demoraesi Nagaraja (Hym.:
Trichogrammatidae) parasitando ovos de T. ni. Os parâmetros biológicos avaliados foram:
porcentagem de parasitismo e viabilidade; razão sexual e número de indivíduos por ovo. T.
pretiosum linhagem (Tpsd) obteve o melhor desempenho nos parâmetros de porcentagem de
parasitismo e viabilidade. Com base nesses resultados, estudos visando esclarecer a influência do
número e idade dos ovos da praga sobre os parâmetros biológicos de T. pretiosum linhagem
i
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(Tspd) nas temperaturas de 20, 25 e 30 ºC foram realizados. A proporção de ovos de T. ni, nas três
temperaturas, influênciou o número de ovos parasitados, a porcentagem de parasitismo e o
número de individuo por ovos, sendo que a relação ideal de ovos da praga por Trichogramma,
independente da temperatura estudada, é de 15:1. Ovos com até 24 horas, em qualquer
temperatura, proporcionam os melhores desempenhos nos parâmetros biológicos avaliados. Desta
forma, T. pretiosum tem melhor desempenho em ovos com até 24 horas de desenvolvimento
embrionário e que esteje em proporção próximos a 15 ovos por fêmea.
PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, parasitóide de ovos, temperatura, Brassicaceae
ii
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CHARACTERIZATION OF BIOLOGICAL PARAMETERS AND SELECTION OF SPECIES
AND / OR STRAINS OF Trichogramma WEST. (HYMENOPTERA:
TRICHOGRAMMATIDAE) TO PHYTOSANITARY CONTROL OF Trichoplusia ni
(HÜBNER) (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)
por
ANDRÉ MALACARNE MILANEZ
(Under the Direction of Professor Dirceu Pratissoli)
ABSTRACT
Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae) is a pest of great importance in horticulture,
because of the use of wide range of hosts. The control of this pest is basically done with chemical
insecticides. The use of egg parasitoids of the genus Trichogramma is an alternative for biological
control of lepidopteran-pest. However, for the efficiency of these parasitoids are needed studies
regarding selection of species and/or strains considering the environment and hosts. Thus, the
performance of two strains of Trichogramma exiguum Pinto & Platner, six strains of
Trichogramma pretiosum Riley, Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, Trichogramma
acacioi Brun, Moraes & Soares, Trichogramma marandobai Brun, Moraes & Soares and
Trichogramma demoraesi Nagaraja (Hym.: Trichogrammatidae) parasitizing eggs of T. ni were
studied. The biological parameters evaluated were: percentage of parasitism and viability, sex
ratio and number of individuals emerging per egg of the host. T. pretiosum strain (Tpsd) obtained
the best performance in the parameters of the percentage of parasitism and viability. Based on
these results, the influence of the host densities and age of the host was investigated for T.
pretiosum strain (Tspd) at 20, 25 and 30 ºC. The proportion of eggs of T. ni offered, at the three
iii
temperatures, influence number of eggs parasitized, percentage of parasitism and individuals
emerged per egg. In addition, the best ratio of host egg per Trichogramma, regardless of
temperature studied, was 15:1. Eggs up to 24 hours in any temperature allowed the best
performance in the biological parameters measured, except in the number of individuals per egg.
Thus, T. pretiosum exhibited better performance parasitizing eggs up to 24 hours of age and with
host ratio of 15 eggs per female.
KEY WORDS: Biological control, egg parasitoid, temperature, Brassicaceae
iv
CARACTERIZAÇÃO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU
LINHAGENS DE Trichogramma WEST. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)
VISANDO O MANEJO FITOSSANITÁRIO DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE)
por
ANDRÉ MALACARNE MILANEZ
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia Agrícola, da
Universidade Federal Rural de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do grau de
Mestre em Entomologia Agrícola.
RECIFE - PE
Fevereiro – 2009
v
CARACTERIZAÇÃO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU
LINHAGENS DE Trichogramma WEST. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)
VISANDO O MANEJO FITOSSANITÁRIO DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE)
por
ANDRÉ MALACARNE MILANEZ
Comitê de Orientação:
Dr. Dirceu Pratissoli – CCA/UFES
Dr. Ricardo Antonio Polanczyk – CCA/UFES
Dr. Adeney de Freitas Bueno – Embrapa Soja
RECIFE - PE
Fevereiro – 2009
vi
CARACTERIZAÇÃO DE PARÂMETROS BIOLÓGICOS E SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU
LINHAGENS DE Trichogramma WEST. (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)
VISANDO O MANEJO FITOSSANITÁRIO DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEPIDOPTERA:
NOCTUIDAE)
por
ANDRÉ MALACARNE MILANEZ
Orientador:
Dirceu Pratissoli – CCA-UFES
Examinadores:
Adeney de Freitas Bueno – EMBRAPA
Jorge Braz Torres – UFRPE
Reginaldo Barros - UFRPE
vii
DEDICATÓRIA
Aos meus pais, José Luiz Milanez e Marta Malacarne Milanez, que são os alicerces para
todas as minhas conquistas, com o apoio incondicional a todas as minhas escolhas e pelo amor
responsável e infinito que me deram em cada dia da minha vida.
Aos meus irmãos, Eder Malacarne Milanez, Marcelly Malacarne Milanez e Ana Lucia
Malacarne Milanez, pelo carinho, respeito e ajuda em todos os momentos felizes e difíceis da
vida.
A minha namorada Camila Borges A. Tufik, por tornar minha vida mais fácil e amável com
nosso convívio de carinho, respeito e cumplicidade.
viii
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal Rural de Pernambuco, pela oportunidade da realização do mestrado
em Entomologia Agrícola.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão
da bolsa de estudo.
Ao NUDEMAFI do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo
pelo acolhimento na execução dos experimentos.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo
financiamento de projetos do NUDEMAFI.
Ao Prof. Dirceu Pratissoli pela orientação e amizade ao longo desses anos e pelo exemplo
de profissional responsável e dedicado.
Ao Prof. Ricardo Antonio Polanczyk pela co-orientação e amizade.
Ao Dr. Adeney de Freitas Bueno pela co-orientação e as valiosas sugestões.
Ao Prof. Manoel Guedes Corrêa Gondim Jr., pela prontidão em solucionar eventuais
problemas durante o curso, principalmente, quando estava à frente da coordenação do PPGEA.
Ao Prof. Jorge Braz Torres, pela prontidão em solucionar eventuais problemas durante o
curso, principalmente, como coordenador do PPGEA.
A todos os demais Professores do Programa de Pós-Graduação em Entomologia Agrícola da
UFRPE, devido, a valiosa transferência de conhecimento.
À Darcy e Romildo, pela ajuda na secretaria do Curso de Pós-Graduação em Entomologia
Agrícola.
ix
Aos Doutores Anderson M. Holtz, Cláudio R. Franco e Ulysses Vianna, pelas sugestões e
amizade.
Ao funcionário do NUDEMAFI Leonardo Mardgan, pelo auxilio em todas as atividades
realizadas, mas principalmente ao amigo Leo BRACONIDEO pelas inúmeras conversas e pela
certeza de poder contar com sua confiança e ajuda.
À “tia” Carlota, pela organização do laboratório e ajuda em tudo que precisei, sem falar no
cafezinho delicioso sempre disponível.
Aos amigos Eduardo e Cleo, pela imensa ajuda durante o curso. Serei eternamente grato por
isso.
Aos amigos do curso de Pós-Graduação em Entomologia Agrícola: Alexandre, Esmeralda,
Gustavo, Cínthia, Solange, Eliana, Eduardo, Cleo, Ligia, Marco, Franklin, Aleuny, Andréia, pelo
ótimo convívio.
A Camila, pela dedicação, responsabilidade, pontualidade, eficiência e disponibilidade para
ajudar-me no dia-dia.
A Carol e João Rafael pela ajuda nos abstract.
Aos amigos do Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo
Fitossanitário: Débora, Grecco, Flávio (ranco) Neves, Fernando, Gustavo, João Rafael, Luziani,
Marina, Raul, Vando, Carol, Ligia, Suelen, Vitim, Lívia, Samara, João Paulo, Marquim, Kharen,
Lauana e Tiago.
Aos sempre amigos moradores, ex-moradores, amigos e visitantes da republica “cafofo do
osama” que me ensinaram a respeitar as diferenças.
A Deus por ser responsável por todas as minhas conquistas.
x
SUMÁRIO
Páginas
AGRADECIMENTOS ..................................................................................................................ix
CAPÍTULOS
1 INTRODUÇÃO ..........................................................................................................01
LITERATURA CITADA............................................................................................05
2 SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU LINHAGENS DE Trichogramma WEST.
(HYM.: TRICHOGRAMMATIDAE) PARA MANEJO FITOSSAITÁRIO DE
Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEP.: NOCTUIDAE) ..............................................11
RESUMO ................................................................................................................12
ABSTRACT............................................................................................................13
INTRODUÇÃO ......................................................................................................14
MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................15
RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................18
AGRADECIMENTOS............................................................................................21
LITERATURA CITADA........................................................................................21
3 INFLUÊNCIA DO NÚMERO DE OVOS DE Trichplusia ni (HÜBNER) (LEP.:
NOCTUIDAE) SOBRE FÊMEAS DE Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) EM DIFERENTES TEMPERATURAS .................28
RESUMO ................................................................................................................29
ABSTRACT............................................................................................................30
INTRODUÇÃO ......................................................................................................31
xi
MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................32
RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................36
AGRADECIMENTOS............................................................................................38
LITERATURA CITADA........................................................................................39
4 INFLUÊNCIA DA IDADE DOS OVOS DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEP.:
NOCTUIDAE) SOBRE FÊMEAS DE Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) EM DIFERENTES TEMPERATURAS .................46
RESUMO ................................................................................................................47
ABSTRACT............................................................................................................48
INTRODUÇÃO ......................................................................................................49
MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................50
RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................54
AGRADECIMENTOS............................................................................................57
LITERATURA CITADA........................................................................................58
xii
CAPÍTULO 1
INTRODUÇÃO
A olericultura abrange um grande número de espécies explorável comercialmente, que
envolve culturas folhosas, raízes, bulbos, tubérculos e frutos diversos. Entre as oleráceas, a família
Brassicaceae é de grande importância, pois abrange culturas de valor comercial, entre as quais
incluem repolho, Brassica oleraceae (L.) var. capitata, couve-flor, Brassica oleraceae (L.) var.
botrytis, brócolis, Brassica oleraceae (L.) var. itálica e couve, Brassica oleraceae var. acephala
(Filgueira 2003). As brássicas são alimentos indispensáveis para uma dieta equilibrada, pois são
importantes fontes de vitaminas C e A, cálcio, ferro, magnésio, fibras e outras substâncias como β-
caroteno que contribuem, indiscutivelmente, para a saúde humana (Campos et al. 2006, Guerena
2006). O Brasil é um grande produtor de olerícolas com um volume de produção de 17,54 milhões
de toneladas, cultivadas em 771 mil hectares (EMBRAPA-hortaliças 2006). No entanto, a
produtividade das brássicas, sofre oscilação devido, principalmente, ao ataque de lepidópteros-
pragas como Pieris rapae (L.) (Lep.: Pieridae), Plutella xylostella (L.) (Lep.: Plutellidae) e
Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae) (Godin & Boivin 1998).
A lagarta mede-palmo, T. ni, é uma praga generalista, com ampla gama de hospedeiros, que
abrange 36 famílias com mais de 160 plantas hospedeiras, entre as quais, podemos citar, além das
brássicas, tomate, pimentão, pepino, melancia, beterraba, alface, algodão, soja, muitas plantas
daninhas como alface selvagem, Lactuca spp, dente-de-leão, Taraxacum officinale Weber ex Wigg
e hortaliças em cultivo protegido (Capineira 1999, Jost & Pitre 2002, Janmaat & Myers 2003).
Entretanto, somente cerca de um terço das plantas hospedeiras são adequadas para o completo
desenvolvimento da praga (Soo Hoo et al. 1984).
1
Os adultos de T. ni possuem envergadura de asa de 33 a 38 mm e coloração marrom-cinza, a
base das asas posterior é castanha, com a porção distal marrom escuro. No centro das asas
anteriores existem duas manchas prateadas, uma em forma de U e um círculo que pode ou não estar
ligados entre si (Capineira 1999). A fase adulta dura em média 10 a 12 dias. Nesta fase, a fêmea
tem capacidade de ovipositar entre 300 a 600 ovos (Shorey 1963). Os ovos são depositados
isoladamente, mas ovos aglomerados em número de seis ou sete não são raros, tanto na parte
superior como inferior das folhas. Esses ovos possuem coloração branco-amarelada e apresentam
sulcos longitudinais (Jackson et al. 1969). As lagartas recém-eclodidas apresentam coloração
marrom-claro, mas logo se tornam verde pálido, devido à alimentação nas folhagens. Quando
alcançada a maturidade larval torna-se predominantemente verde, mas geralmente é marcado, com
uma faixa branca distinta de cada lado. O corpo mede 3 a 4 cm de comprimento, é mais estreito no
tórax, e amplia-se em direção ao abdômen (Shorey et al. 1962). Nos três primeiros ínstares a
lagarta não causa grande dano a área foliar da planta, entretanto, nos dois últimos íntares é uma
desfolhadora voraz que em um dia consome três vezes o seu peso em material vegetal causando
desfolha drástica (McEwen & Hervey 1960, Capinera 1999, Gallo et al. 2002). A capacidade de T.
ni alimentar-se de uma grande variedade de hospedeiros simultaneamente e em sucessão, é
fundamental para sua presença no campo. Entretanto, o mais relevante, é a seleção de populações
resistentes a inseticidas, devido principalmente ao uso indiscriminado de produtos químicos (Liu
2002, Fang et al. 2007, Castells 2008).
O controle químico deve ser visto como um fator complementar aos demais métodos de
controles no Manejo Fitossanitário de Pragas (MFP), para se obter resultados satisfatórios e mais
duradouros. Tornando importante, a busca por controles não convensionais, como, indutores de
resistência (Hordge et al. 2006), entomopatógenos (Franklim & Myers, 2008), inseticidas
botânicos (Akhtar 2008) e parasitóides (Oatman& Platner 1969, Oatman 1971). Igualmente, é
2
necessária a implantação do MFP, através dos diversos métodos de controle disponíveis,
juntamente com o uso racional e em última ação de produtos químicos seletivos. Desta forma, o
controle biológico destaca-se no Manejo Fitossanitário da Praga, pois o seu uso é compatível aos
demais métodos de controle e à ocorrência de inimigos naturais na cultura das brássicas, atuando
no controle das pragas inclusive sobre T. ni (Oatman 1971, Pak 1992, Godin & Boivin 1998). O
uso de parasitóide de ovo do gênero Trichogramma é uma alternativa promissora, pois é de fácil
multiplicação massal em laboratório com custo viável (Parra 2002) e apresenta uma grande
vantagem sobre os outros métodos, pois promove o controle da praga antes que ocorra dano à
cultura (Pratissoli et al. 2007), o que é desejável na cultura das brássicas uma vez que o produto
comercial perde valor ou muitas vezes é impróprio para comercialização quando apresenta danos
causados pelo ataque desta praga.
O gênero Trichogramma, constituído por aproximadamente 180 espécies, apresenta
importante agente de controle biológico, devido sua ampla distribuição geográfica, onde está
associado eficientemente a um grande número de espécies pragas de cultura de interesse
econômico como: soja, milho, algodão, tomate, hortaliças, abacate etc. (Nikonov 1991, Hassan
1993, Pratissoli et al. 1999, Pratissoli et al. 2000, Parra et al. 2002). A utilização de Trichogramma
em larga escala só foi possível, quando Flanders (1930), demonstrou a possibilidade de utilização
de ovos de Sitotroga cerealella (Olivier) (Lep: Gelechiidae), como hospedeiro alternativo para
multiplicação do parasitóide. Atualmente este parasitóide é o mais estudado no mundo, sendo
criado massalmente em 23 países, dos quais se destacam no controle de pragas a Rússia, o México
e a China, onde as liberações inundativas são freqüentes (Hassan 1997). No Brasil, o controle da
traça-do-tomateiro, Tuta absoluta (Meyrick) (Lep.: Gelechiidae), por Trichogramma pretiosum
(Riley) (Hym.: Trichogrammatidae) foi realizado pela EMBRAPA Semi-Árido em Petrolina-PE
(Haji et al. 2002).
3
O sucesso no controle de pragas, através do uso de Trichogramma, esta intimamente ligado à
escolha correta da espécie e/ou linhagem a ser utilizada, pois embora seja classificado como
parasitóide generalista, trabalhos demonstram que as espécies podem apresentar afinidade por
determinados hospedeiros (Hassan 1997, Pratissoli & Parra 2001, Mansfield & Mills 2003), devido
ao comportamento de busca, que é orientado por estímulos, das características nutricionais e
morfológicas do ovo, além de fatores abióticos como condições climáticas (Vinson 1997, Hassan
1997, Pratissoli & Parra 2001).
A idade do hospedeiro é fator importante na aceitação pelo parasitóide, uma vez que com
avanços da idade dos ovos o valor nutricional dos mesmos é alterado, o que pode modificar a taxa
de parasitismo, observado por Pratissoli et al. (2007) que estudou a influência da fase embrionária
de P. xylostella sobre T. pretiosum de diferentes idades, o parasitismos foi reduzido quando fêmeas
de 48 horas foram expostas a ovos com dois ou três dias de idade. No entanto, Trichogramma
exiguum Pinto & Platner (Hym.: Trichogrammatidae) apresentou melhor porcentagem de
parasitismo quando parasitou ovos de P. xylostella com três dias de desenvolvimento embrionário
(Polanczyk et al. 2007).
A número de ovos da praga em campo influência características biológicas importantes nos
parasitóides, segundo Pratissoli et al.(2005) estudando o número de ovos de Spodoptera furgiperda
(J.E Smith) (Lep: Noctuidae) sobre três espécies de Trichogramma observou que menos de 15 ovos
por fêmea influencia negativamente o parasitismo e a viabilidade de T. pretiosum e Trichogramma
maxacalii Vogelé & Pointel (Hym.: Trichogrammatidae), a razão sexual foi maior à medida que o
número de ovos aumenta (Kfir 1981, Pratissoli et al. 2005). Sendo importante, pois, a maior
produção de machos em relação à femeas não é desejado, uma vez que, somente fêmeas parasitam
ovos, logo a produção de machos é gasto de energia.
4
Entre os fatores abióticos, a temperatura é a mais relevante, alterando as características
biológicas dos parasitóides. Segundo Oliveira et al. (2003) analisando T. pretiosum exposto a
temperaturas extremas constatou que a taxa de parasitismo, porcentagem de emergência e razão
sexual é modificada quando o parasitóide é exposto a temperaturas de 15 e 35 °C. Deste modo,
investigar as variações causadas pela temperatura, nas características biológicas dos parasitóides,
sob condições de laboratório são etapas essenciais para o sucesso de um programa de controle
biológico no campo (Pratissoli & Parra 2000).
Visando compreender as interações entre parasitóide-hospedeiro-ambiente, o presente
trabalho teve como objetivos, selecionar espécies e/ou linhagens de Trichogramma mais
promissoras visando o Manejo Fitossanitário de T. ni, avaliar o desempenho de T. pretiosum
submetidos a diferentes proporções de ovos de T. ni em três temperaturas e obter informações
básicas sobre aspectos biológicos de T. pretiosum criado em ovos de T. ni de diferentes idades, em
três temperaturas, visando o Manejo Fitossanitário da praga.
Literatura Citada
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10
CAPÍTULO 2
SELEÇÃO DE ESPÉCIES E/OU LINHAGENS DE Trichogramma WEST. (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) PARA MANEJO FITOSSAITÁRIO DE Trichoplusia ni
(HÜBNER) (LEP.: NOCTUIDAE)
1
A
NDRÉ M. MILANEZ
2
E DIRCEU PRATISSOLI
3
2
Departamento de Agronomia-Entomologia, Rua Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos,
52171-900 Recife, PE, Brasil
3
Departamento de Produção Vegetal – NUDEMAFI, Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo, Alto Universitário, s/n, 29500-000 Alegre-ES, Brasil
1
Milanez, M.A. & D. Pratissoli. Seleção de espécies e/ou linhagens de Trichogramma West.
(Hym.: Trichogrammatidae) para manejo fitossanitário de Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.:
Noctuidae). Pesquisa Agropecuária Brasileira.
11
RESUMO – O objetivo do trabalho foi avaliar as características biológicas dos parasitóides
Trichogramma acacioi Brun, Moraes & Soares, Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner,
Trichogramma marandobai Brun, Moraes & Soares, Trichogramma demoraesi Nagaraja, duas
linhagens de Trichogramma exiguum Pinto & Platner e seis linhagens de Trichogramma
pretiosum Riley,(Hym.: Trichogrammatidae), criados em ovos de Trichoplusia ni com o objetivo
de selecionar aquela com melhor desempenho, para utilização no manejo fitossanitário dessa
praga. O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado, com 15
repetições. As características biológicas avaliadas foram: parasitismo, viabilidade, razão sexual e
número de indivíduos por ovo. A porcentagem de parasitismo variou entre 7,66 a 53,0%, sendo o
maior valor observado para o T. pretiosum linhagem (Tspd) e, o menor, para T. pretiosum
linhagem (Trecife). Não houve diferença significativa para a viabilidade, que ficou acima de 85%.
A razão sexual variou de 0,75 a 1 sendo que T. pretiosum (Tspd) obteve o menor valor. O número
de indivíduos por ovo variou entre 2,39 com T. marandobai (Tm1) a 1,34 com T. exiguum
linhagem (Te1). T. pretiosum (Tspd) foi à espécie de melhor desempenho em laboratório quando
criada sobre ovos de T. ni, devido os maiores valores observados no parasitismo e viabilidade
alem de razoável desempenho nos demais parâmetros avaliados.
PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, parasitóide de ovos, parasitismo, brassicaceae
12
SELECTION OF SPECIES OF Trichogramma sp. WEST. (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) FOR CONTROL OF Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEP.:
NOCTUIDAE)
ABSTRACT – The objective of this study was to evaluate the biological characteristics of
Trichogramma acacioi Brun, Moraes & Soares, Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner,
Trichogramma marandobai Brun, Moraes & Soares, Trichogramma demoraesi Nagaraja, two
strains of Trichogramma exiguum Pinto & Platner and six strains of Trichogramma pretiosum
Riley,(Hym.: Trichogrammatidae) with the objective of selecting the one with best performance
parasitizing Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae). The experiment was carried out in
entirely randomized design, with 15 replicates. The biological characteristics evaluated were:
parasitism, viability, sexual ratio, and number of individuals emerged per egg parasitized. The
parasitism percentage varied among 7.6 to 53.0%, with the higher value observed to T. pretiosum
strain Tspd, and the smaller values to the T. pretiosum strain Trecife. There was no significant
difference for the viability, which was greater than 85%. The sex ratio varied from 0.75 to 1.0,
and T. pretiosum (Tspd) obtained the smallest value. The number of individuals produced per egg
parsitized varied from 1.34 for T. exiguum strain Te1 to 2.39 for T. marandobai. The strain Tspd
of T. pretiosum is selected as the best strain based on the performance based on the higher values
of parasitism and viability beyond the reasonable performance in the other evaluated parameters.
KEY WORDS: biological control, egg parasitoids, parasitism, brassicaceae
13
Introdução
A lagarta mede-palmo, Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae), é uma praga generalista,
com ampla gama de hospedeiros, incluindo as brássicas, tomate, pimentão, pepino, melancia,
beterraba, alface, algodão, soja, plantas daninhas como alface selvagem, dente-de-leão, e olerícolas
em cultivo protegido (Capineira 1999, Jost & Pitre 2002, Janmaat & Myers 2003). A capacidade de
T. ni alimentar-se de uma grande variedade de hospedeiros simultaneamente e em sucessão, é
fundamental para a sua presença no campo. Além, da seleção de populações resistentes a
inseticidas, devido ao uso indiscriminado de produtos químicos, usado para o seu controle em
campo (Liu 2002, Fang et al. 2007, Castells 2008).
O manejo fitossanitário desta praga deve ser utilizado com a associação de diversos métodos
de controles, para se obter resultados satisfatórios e mais duradouros, pois o impacto ambiental, do
uso de agrotóxicos, pode levar a ressurgência e resistência de praga, destruição dos inimigos
naturais, além de contaminação do ambiente e impacto nos polinizadores (Roa 1989; Hart &
Pimentel 2002). Desta forma, o controle biológico destaca-se no Manejo Fitossanitário de Praga
(MFP), pois o seu uso é compatível aos demais métodos de controle, além, da ocorrência de
inimigos naturais na cultura das brássicas, atuando no controle das pragas inclusive sobre T. ni
(Oatman 1971, Pak 1992, Godin & Boivin 1998).
Parasitóides de ovos do gênero Trichogramma é uma alternativa para uso no controle de
pragas, pois é de fácil multiplicação massal em laboratório com custo viável (Parra 2002). Além
disso, a vantagem de promove o controle da praga antes que ocorra dano à cultura (Pratissoli et al.
2007). Este feito é muito desejável na cultura das brássicas, uma vez que o produto comercial perde
valor ou muitas vezes é impróprio para comercialização quando apresenta danos causados pelo
ataque desta praga.
14
O sucesso no controle de pragas, através do uso de Trichogramma, esta intimamente ligado à
escolha correta da espécie e/ou linhagem a ser utilizada, pois embora seja classificado como
parasitóide generalista, resultados de pesquisa demonstram que as espécies e/ou linhagens podem
apresentar afinidade por determinados hospedeiros (Hassan 1997, Pratissoli & Parra 2001,
Mansfield & Mills 2003), devido ao comportamento de busca que é orientado por estímulos, as
características nutricionais e morfológicas do ovo, além de fatores abióticos como condições
climáticas (Vinson 1997, Hassan 1997, Pratissoli & Parra 2001).
Desta forma, o objetivo deste trabalho foi selecionar espécies de Trichogramma com maior
potencial para o manejo fitossanitário de T. ni.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido no Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em
Manejo Fitossanitário (NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do
Espírito Santo, Alegre, ES em câmaras climatizadas ajustadas com temperatura de 25 ± 1 ºC, 70 ±
10% de umidade relativa e fotofase de 12h
Criação e Manutenção de Trichoplusia ni. As lagartas de T. ni foram coletadas nas culturas de
repolho e couve-flor no município de Domingos Martins - ES, sendo neste primeiro momento
criadas, até fase de pupa, em couve. Os adultos, foram mantidos em gaiola (60 x 50 x 50 cm) que
possuía no seu interior uma folha de couve, acondicionada com o pecíolo em um frasco de vidro de
300 mL com água, como local de oviposição das fêmeas. Aos adultos, também, foram oferecidos
solução de mel à 10% em frascos de 20 mL contendo chumaço de algodão em contato com a
solução. O alimento foi renovado a cada 48 horas. Diariamente, pela manhã, a folha de couve era
substituída por uma nova, sendo a folha com os ovos acondicionada em recipiente plástico.As
lagartas recém-eclodidas foram transferidas da folha de couve para dieta artificial de Greene et al.
15
(1976), ou seja, à base de feijão, levedura de cerveja e germe de trigo. A dieta foi acondicionada
em tubos de vidro (8,0 x 2,5cm), que receberam três lagartas até a fase de pupa.
Criação do Hospedeiro Alternativo Anagasta kuehniella (Zeller) (Lep.: Pyralidae). A técnica
empregada na criação deste hospedeiro alternativo obedeceu à metodologia desenvolvida pelo
laboratório do NUDEMAFI. Utilizou-se uma dieta base de farinha de trigo integral (60%), farinha
de milho (37%) e levedura de cerveja (3%).
A criação e manutenção de A. kuehniella consistiram na utilização de caixas plásticas (30 x
25 x 10 cm), onde foi depositada a dieta, previamente homogeneizada. Cerca de 0,3 gramas de
ovos foram distribuídas sobre a dieta, a qual serviu de substrato alimentar para as larvas. Com a
emergência dos adultos, iniciou-se um processo diário de coleta, usando aspirador de pó adaptado.
As mariposas coletadas foram transferidas para vasilhas de plástico contendo no seu interior telas
de “nylon”, dobradas em zig-zag, onde ocorria a oviposição. A extremidade superior da gaiola foi
fechada com tecido tipo filó.
Os ovos foram coletados diariamente por um período de 5 dias, sendo posteriormente
armazenados e conservados em geladeiras a uma temperatura de 4 ± 1 ºC, por um período máximo
de 20 dias.
Criação e Manutenção das Espécies de Trichogramma. As espécies desses parasitóides foram
criadas e multiplicadas em ovos do hospedeiro alternativo A. kuehniella. Os ovos foram colados
em retângulos de cartolina azul celeste (8,0 x 2,0 cm), com goma arábica diluída a 30%, e
posteriormente inviabilizados pela exposição á lâmpada germicida, por um período de 45 minutos
(Stein & Parra 1987). Em uma das extremidades das cartelas foram anotados a data de parasitismo
e o código de identificação da espécie. Assim permitindo o controle das espécies e linhagens de
Trichogramma mantidas no NUDEMAFI.
16
Após serem inviabilizados, os ovos foram oferecidos às fêmeas dos parasitóides, em tubos de
vidro, e mantidos em câmaras climatizadas, reguladas na temperatura de 25 ± 1 ºC, UR: 70 ± 10%
e fotofase de 14 h.
Condução do Experimento. As espécies e linhagens de Trichogramma utilizadas no experimento
então descritas no Tabela 1.
Fêmeas recém emergidas dos parasitóides foram individualizadas em tubos de vidro de 8,5
cm de comprimento x 2,5 cm de diâmetro, fechados com filme plástico de PVC e alimentadas com
gotículas de mel puro. Foram oferecidos 20 ovos de T. ni com até 24 horas de desenvolvimento
embrionário, os quais foram retirados individualmente da postura com o auxílio de pincel
umedecido e fixados à cartolina azul celeste de 3,0 x 2,0 cm utilizando goma arábica a 10%. Esta
atividade foi realizada sob microscópio esterioscópio. Após 24h de exposição aos ovos, os
parasitóides foram removidos. As cartelas contendo ovos foram mantidas em tubos de vidro de 8,5
x 2,5 cm vedados com plástico PVC, nas condições de temperatura, umidade e fotofase
previamente mencionados. Lagartas recém-eclodidas de ovos não parasitados foram removidas.
Após a morte dos descendentes, avaliou-se o número de ovos parasitados; ovos com orifício;
número de machos e fêmeas. Posteriormente, o número de ovos parasitados e a viabilidade foram
expressos em porcentagem; o número total de parasitóides foi dividido pelo número de ovos com
orifício, para se determinar o número de parasitóides por ovo e a razão sexual foi determinada
através do número de fêmeas em relação ao total de indivíduos na população.
O delineamento experimental para os parâmetros biológicos avaliados foi inteiramente
casualizado, com 15 repetições. Os dados de porcentagem de parasitismo e porcentagem de
emergência de descendentes (viabilidade) foram transformados através de arc sen de
-
\
/(x/100), já
os dados de razão sexual e número de indivíduos por ovo foram transformados por
-
\
/(x + 0,5) e
17
em seguitas submetidos a análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Scott-Knott (P
< 0,05), utilizando programa computacional SAEG.
Resultados e Discussão
Parasitismo. Houve diferença estatística (F
GL=11, 168
=34,23; P < 0,0001) entre as médias de
parasitismo, das espécies e/ou linhagens de Trichogramma estudadas (Tabela 2). T. pretiosum,
linhagem (Tspd), obteve porcentagem de parasitismo de 53,0%, sendo a maior sobre os ovos de T.
ni. T. acacioi (Tac2), T. atopovirilia (Tat1) e T. pretiosum (Tp8) foram estatisticamente
semelhantes, com 36,0; 31,0 e 26,6% de ovos parasitados, respectivamente, sendo superior as
demais espécies e/ou linhagens apresentaram taxas inferiores a 21% de parasitismo. Apesar dos
parasitóides do gênero Trichogramma ser classificado como generalista, as diferenças na taxa de
parasitismo, entre espécies\linhagens, ocorrem devido, ao comportamento de busca que é orientado
pelas características nutricionais e morfológicas do ovo do hospedeiro, além de diferenças em
respostas biológicas durante o processo de aceitação do hospedeiro (Vinson 1997, Pratissoli &
Parra 2001, Roriz et al. 2006). Segundo Beserra & Parra (2004), ao estudar T. pretiosum e T.
atopovirilia em ovos de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lep.: Noctuidae) demonstrou que T.
atopovirilia, com 63,2% de parasitismo foi mais agressiva que T. pretiosum com 38,4% de ovos
parasitados. Entretanto, T. pretiosum quando exposto aos ovos de Helicoverpa zea (Boddie) (Lep.:
Noctuidae) obteve maior parasitismo comparado a T. apotovirilia (Navarro & Marcano 1999)
conforme detectado neste estudo. Pratissoli & Parra (2001) estudaram seis linhagens de T.
pretiosum oriundas de cinco estados (ES, PE, MG, PR e SP) e verificaram variações nas
porcentagens de parasitismo entre 43,5% a 69,5% quando os insetos desenvolviam-se em ovos de
Tuta absoluta (Meyrick) (Lep: Gelechiidae).
18
Emergência dos Descendentes (Viabilidade). Não houve diferença estatística (F
11, 168
= 1,74; P =
0,068) para a viabilidade do parasitismo entre as espécies de Trichogramma estudadas (Tabela 2).
As médias de viabilidade variaram entre 85,9 a 100%. Segundo Navarro (1998) taxas superiores a
85% de viabilidade são consideradas satisfatórias para produção massal de espécies de
Trichogramma. Os ovos de T. ni demonstraram-se adequados para o desenvolvimento de todas as
espécies estudas, pois apresentam alta viabilidade, semelhantes às médias obtidas para outros
hospedeiros, como observado por Pratissoli & Oliveira (1999) ao pesquisar T. pretiosum em ovos
de H. zea observaram viabilidade de 91,6%, quando Gonçalves et al., (2003) avaliou a qualidade
de T. pretiosum criadas em ovos Sitotroga cerealella (Oliver) (Lep.: Gelechiidae) observou níveis
superiores a 89%, entretanto, Pratissoli et al., (2008) ao avaliar T. atopovirilia e T. acacioi para
controle de Plutella xylostella (L.) (Lep.: Plutellidae) obteve viabilidade de 41,33% e 1,67%,
respectivamente.
Razão Sexual. Houve diferença estatística (F
11, 168
= 32,61; P < 0,0001) entre as médias de razão
sexual, das espécies e/ou linhagens de Trichogramma estudadas (Tabela 2). As espécies com a
maior razão sexual foram: T. pretiosum linhagem (Tp10, Tp13, Tp15 e Trecife), T. exiguum (Te3),
T. acacioi (Tac2) e T. marandobai (Tm1) que apresentaram razão sexual igual a 1, ou seja,
produziram somente descendentes fêmeas. Entretanto, T. pretiosum (Tp8) apresentou razão sexual
de 0,91, não diferindo das espécies acima citadas. As espécies T. exiguum (Te1), T. atopovirilia
(Tat1) e T. pretiosum (Tspd) obtiveram as menores medias de razão sexual com 0,81; 0,80 e 0,75
respectivamente Analisando a razão sexual no controle de pragas, observamos que as espécies e/ou
linhagens que obtiveram valores diferente de 1 são as mais adequadas, uma vez que, taxa igual a 1
significa ausência de machos na população, não sendo desejável, pois a única forma de reprodução
nesta situação e a partenogenética, onde não gera variabilidade genética na população. Assim a
presença de macho em uma população e desejada para que haja reprodução sexuada, gerando
19
variabilidade genética e melhores condições de manutenção da população em campo. Entretanto,
razão sexual abaixo de 0,5 não e aceitada uma vez que a maior concentração de macho interfere
negativamente no controle de praga.
No presente estudo, observa-se que a razão sexual da maior parte das espécies e/ou linhagens
foi igual a 1. Este atributo pode ser conferido à criação em laboratório, que, devido criação de
varias geração sobre as mesmas condições, adquiriu uma estabilidade genética, gerando apenas
fêmeas (Pereira et al., 2004). Entretanto, razão sexual diferente a 1 foram obtidos em outros
estudos como o de Pratissoli & Parra (2001) ao estudar linhagens de T. pretiosum criadas em ovos
de T. absoluta obtiveram valores de razão sexual entre 0,90 e 0,60, com exceção da linhagem L6,
que apresentou razão sexual de 0,37, porém esta não diferiu estatisticamente do obtido para a
linhagem L5 (0,60).
Indivíduos por Ovo. Houve diferença estatística (F
11, 168
= 16,18; P < 0,0001) entre as médias do
número de indivíduos por ovo, das espécies de Trichogramma estudadas (Tabela 2). As espécies T.
pretiosum (Tp10, Tp15 e Trecife), T. exiguum (Te3) e T. marandobai (Tm1) não diferiram entre si
em relação ao número de indivíduos por ovo que ficou entre 2,24 e 2,41, mas diferiram das demais
espécies e/ou linhagens. T. exiguum (Te1) apresentou o menor número de indivíduos por ovo com
1,34, as demais espécies e/ou linhagens são semelhantes com taxa entre 1,57 e 1,92. Nava et al.,
(2007) testando linhagem de Trichogramma bruni Nagaraja (Hym.: Trichogrammatidae), T.
apotovirilia e T. pretiosum em ovos de Stenoma catenifer Walsingham (Lep.: Elachistidae) obteve
taxa entre 1,03 e 1,22, valores inferiores ao observado para T. pretiosum por Sá & Parra (1994) em
ovos de H. zea, a 25ºC que foi de 2,2 parasitóide por ovos do hospedeiro. Segundo Suzuki et al.,
(1984) o desenvolvimento de um grande número de Trichogramma em um único ovo do
hospedeiro resulta em indivíduos de menor tamanho e de baixa qualidade, devido há competição
intraespecífica.
20
A fecundidade de Trichogramma pode está ligada ao seu tamanho, e este irá depender do
número de parasitóides por ovo e do tamanho do hospedeiro (Vinson 1997). No entanto, os
resultados desta pesquisa mostram que em ovos de T. ni, há quantidade suficiente de nutrientes
para suportar o desenvolvimento de vários Trichogramma, sem apresentar indivíduos deformados.
Entretanto, em programas de controle biológico, é desejável a emergência de menor número de
parasitóides por ovo, pois maior quantidade de nutrientes estará disponível para o seu
desenvolvimento, gerando indivíduos mais fortes e competitivos. O aumento no número de adultos
por ovo poderá reduzir a eficiência de controle, com menor quantidade de ovos parasitados
(Beserra et al. 2003).
Agradecimentos
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão
de bolsa de estudo, para o primeiro autor. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) pelo suporte financeiro. A Universidade Federal Rural de Pernambuco
(UFRPE) e ao Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário
(NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias (CCA) da Universidade Federal do Espírito Santo
(UFES), Alegre, ES, por propiciar a execução desta pesquisa.
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25
Tabela 1. Espécies e respectivas linhagens utilizadas na presente pesquisa, com os
respectivos hospedeiros naturais, culturas, locais e data de coleta
Espécie Linhagem Hospedeiro Cultura Localidade Data
T. acacioi
Tac2
Nipteria panacea
Abacate Venda nova do imigrante – ES
T. atopovirilia
Tat1
Helicoverpa zea
Milho Sete Lagoas – MG
T. demoraesi
Td1 - - Montes Claros – MG
T. exiguum
Te1 - Tomate Muniz Freire – ES 04/2002
T. exiguum
Te3 - Tomate Alegre – ES
T. marandobai
Tma1 - - Montes Claros – MG
T. pretiosum
Tp8
H. zea
Tomate Afonso Cláudio – ES 08/1999
T. pretiosum
Tp10
T. ni
Couve Cristalina – GO
T. pretiosum
Tp13 - - Paraopeba – SP
T. pretiosum
Tp15 - - Fazenda São José – MT
T. pretiosum
Tspd - - Piracicaba – SP
T. pretiosum
Trecife
A. kuehniella
Repolho Chã-Grande – PE 08/2006
26
Tabela 2. Parâmetros biológicos (±DP) de Trichogramma sp. West (Hym.:
Trichogrammatidae) criados em ovos de Trichoplusia ni (Hubner) (Lep.: Noctuidae). Temp.: 25 ±
1,0
o
C; UR: 70 ± 10% e fotofase :14h.
ESPÉCIES
1
(Linhagem)
Parasitismo (%)
Emergências dos
descendentes (%)
Razão sexual
Indivíduos por ovo
T. pretiosum
(Tspd)
53,0±5,2 a 93,6±6,9 a
0,7±0,08 b
1,6±0,1 b
T. pretiosum
(Tp8)
26,6±8,7 b 91,2±9,0 a 0,9±0,09 b 1,5±0,3 b
T. pretiosum
(Tp10)
19,3±6,7 c 89,0±13,8 a 1,0±0,00 a 2,3±0,3 a
T. pretiosum
(Tp13)
13,0±9,4 d 89,3±14,0 a 1,0±0,00 a 1,8±0,6 b
T. pretiosum
(Tp15)
16,0±6,6 c 89,8±13,4 a 1,0±0,00 a 2,2±0,3 a
T. pretiosum
(Trecife)
7,6±5,3 d 92,7±12,9 a 1,0±0,00 a 2,4±0,5 a
T. acacioi
(Tac2)
36,0±5,7 b 88,8±10,8 a 1,0±0,00 a 1,5±0,2 b
T. atopovirilia
(Tat1)
31,0±7,8 b 93,3±8,8 a 0,8±0,07 b 1,7±0,2 b
T. exiguum
(Te1)
9,6±6,9 d 100±0,0 a 0,8±0,06 b 1,3±0,3 c
T. exiguum
(Te3)
11,3±5,5 d 96,0±8,4 a 1,0±0,00 a 2,2±0,3 a
T. marandobai
(Tma1)
9,6±6,4 d 91,9±12,6 a 1,0±0,00 a 2,3±0,5 a
T. demoraesi
(Td1)
20,6±6,5 c 85,9±13,5 a 1,0±0,00 a 1,9±0,1 b
1
Médias (±DP) seguidas de mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott
(P > 0,05).
27
CAPÍTULO 3
INFLUÊNCIA DO NÚMERO DE OVOS DE Trichplusia ni (HÜBNER) (LEP.:
NOCTUIDAE) SOBRE FÊMEAS DE Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) EM DIFERENTES TEMPERATURAS
1
A
NDRÉ M. MILANEZ
2
E DIRCEU PRATISSOLI
3
2
Departamento de Agronomia – Entomologia, Rua Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois
Irmãos, 52171-900 Recife, PE, Brasil.
3
Departamento de Produção Vegetal – NUDEMAFI, Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo, Alto Universitário, s/n, 29500-000 Alegre-ES, Brasil
1Milanez, M.A. & D. Pratissoli. Influência do número de ovos de Trichplusia ni (Hübner) (Lep.:
Noctuidae) sobre fêmeas de Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae) em
diferentes temperaturas. Neotropical Entomology.
28
RESUMO – Este trabalho teve como objetivo avaliar o desempenho de Trichogramma pretiosum
Riley (Hym.: Trichogrammatidae) linhagem Tspd submetido a diferentes número de ovos
Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae), nas temperaturas de 20, 25 e 30ºC. Para cada
temperatura, uma fêmea do parasitóide foi confinada em tubos de vidro juntamente com 5, 10, 15,
20, 25 e 30 ovos de T. ni por 24h. A viabilidade e a razão sexual foram uniformes e não foram
influenciadas pelo número de ovos do hospedeiro e temperaturas estudadas. O número de ovos
parasitados aumenta à medida que a proporção do hospedeiro é maior, estabilizando-se nas
proporções de 20 e 25 ovos. A porcentagem de parasitismo bem como o número de indivíduos por
ovo é inversamente proporcional ao aumento do número de ovos do hospedeiro, sendo que a
porcentagem de parasitismo é menor que 70% quando é oferecida uma proporção acima de 15
ovos por fêmea. O maior número de indivíduos por ovo foi de 2,78 na temperatura de 25ºC na
proporção de 5 ovos por fêmea. A relação mais adequada para T. pretiosum foi de 15 ovos por
fêmea nas temperaturas testadas.
PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, parasitóide de ovos, parasitismo, brassicaceae
29
INFLUENCE OF THE NUMBER OF Trichoplusia ni (Hübner) (LEP.: NOCTUIDAE) EGGS
ON FEMALES OF Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.: TRICHOGRAMMATIDAE) AT
DIFFERENT TEMPERATURES
ABSTRACT – This study aimed to evaluate the performance of Trichogramma pretiosum Riley
(Hym.: Trichogrammatidae) strain Tspd subjected to different number of eggs of Trichoplusia ni
(Hübner) (Lep.: Noctuidae), at temperatures of 20, 25 and 30 ºC. For each temperature, a female
of the parasitoid was offered in glass tubes with 5, 10, 15, 20, 25 and 30 eggs of T. ni for 24
hours. The viability and sex ratio were uniform and were not influenced by the number of eggs of
the host and temperatures studied. The number of parasitized eggs increases as the proportion of
the host increased by stabilizing at availability of the densities of 20 and 25 eggs. The percentage
of parasitism and the number of individuals emerged per egg was inversely proportional to the
increase in the number of host egg densities, and the percentage of parasitism was less than 70%
when offered a proportion above 15 eggs per female. The largest number of individuals produced
per egg was 2.78 at 25 ºC in the proportion of 5 eggs per female. The most appropriate ratio of
host for T. pretiosum female was 15 eggs per female in the tested temperatures.
KEYWORDS: Biological control, egg parasitoid, parasitism, Brassicaceae
30
Introdução
A lagarta mede-palmo, Trichoplusia ni (Hünber) (Lep.: Noctuidae), é uma praga generalista,
com ampla gama de hospedeiro, como as brássicas, tomate, pepino, melancia, beterraba, alface,
algodão, soja, muitas plantas daninhas e hortaliças em cultivo protegido (Capineira 1999, Jost &
Pitre 2002, Janmaat & Myers 2003). A lagarta nos últimos intares consome em um dia três vezes o
seu peso em material vegetal causando desfolha drástica (McEwen & Hervey 1960, Capinera 1999,
Gallo et al. 2002;). O principal método de controle para essa praga tem sido a utilização de
inseticidas, o que vem propiciando a seleção de populações resistência a esses produtos e até
mesmo a produtos biológicos como os produzidos a partir de Bacillus thuringiensis (Janmaat &
Myers 2003, Kain et al. 2004, Liu 2002, Fang et al. 2007).
O controle de praga deve-se a utilização de diversos métodos de controles, para se obter
resultados satisfatórios e mais duradouros. O controle biológico quando bem implantado pode ser
uma alternativa, frente as habituais recomendações do controle químico, que pode causar
destruição dos inimigos naturais, além de contaminação da água da superfície, do subsolo e
impacto nos polinizadores (Hart & Pimentel 2002). O elevado número de trabalhos mencionando o
complexo de parasitóides nas diferentes regiões produtoras de brássicas demonstra a importância
desses inimigos naturais para a manutenção do nível populacional de T. ni abaixo do nível de dano
econômico (Oatman 1971, Pak 1992, Godin & Boivin 1998).
Insetos pertencentes ao gênero Trichogramma têm sido muito estudados e utilizados no
controle biológico de pragas de diversas plantas cultivadas. A utilização desses insetos em
liberações inundativas se deve principalmente à facilidade de criação massal em laboratório com
custo viável e à comprovada eficiência no controle de lepidópteros-praga (Parra 2002, Haji et al.
2002) e apresenta grande vantagem sobre os outros métodos, pois promove o controle da praga
antes que ocorra dano à cultura (Pratissoli et al. 2007).
31
Aspectos biológicos de Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae) já foram
pesquisados em diferentes hospedeiros e temperaturas (Barros & Vendramim 1999, Pratissoli et a.l
2004, Pratissoli et al. 2007). Contudo, no Brasil, não existe relatos de pesquisas mencionando
aspectos biológicos desse parasitóide quando criado em ovos de T. ni. Segundo Neil (1990), para o
sucesso de liberações de parasitóides em campo deve se conhecer a proporção adequada de
parasitóides liberados em relação ao número de ovos do hospedeiro presente em um determinado
agroecossistema, uma vez que a eficiência dos mesmos pode ser reduzida, devido à competição
intra-específica, pois à medida que se aumenta a densidade de parasitóides, diminui a probabilidade
de um indivíduo encontrar um ovo não-parasitado, podendo neste caso ocorrer superparasitismo.
Esta proporção não pode ser muito elevada (superparasitismo) nem muito baixa, pois ambas as
situações poderão ocasionar ineficiência dos parasitóides, comprometendo o desempenho dos
mesmos (Parra 2002). Segundo Faria et al. (2000) a proporção adequada entre o número de
parasitóides e ovos do hospedeiro pode variar de acordo com a espécie, a idade e o tempo de
exposição do hospedeiro.
Desta forma, estudos estabelecendo a adequada proporção de ovos de T. ni por fêmeas de T.
pretiosum em diferentes temperaturas podem fornecer informações importantes sobre aspectos
envolvidos no processo de parasitismo relevantes para a implantação de programa de Manejo
Fitossanitario de T. ni. Assim o objetivo deste trabalho foi avaliar o desempenho de T. pretiosum
submetidos a diferentes proporções de ovos de T. ni em três temperaturas.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido no Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em
Manejo Fitossanitário (NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do
32
Espírito Santo, Alegre, ES em câmaras climatizadas ajustadas com temperatura de 25 ± 1 ºC, 70 ±
10% de umidade relativa e fotofase de 12h
Criação e Manutenção de Trichoplusia ni. As lagartas de T. ni foram coletadas nas culturas de
repolho e couve-flor no município de Domingos Martins - ES, sendo neste primeiro momento
criadas, até fase de pupa, em couve. Os adultos, foram mantidos em gaiola (60 x 50 x 50 cm) que
possuía no seu interior uma folha de couve, acondicionada com o pecíolo em um frasco de vidro de
300 mL com água, como local de oviposição das fêmeas. Aos adultos, também, foram oferecidos
solução de mel à 10% em frascos de 20 mL contendo chumaço de algodão em contato com a
solução. O alimento foi renovado a cada 48 horas. Diariamente, pela manhã, a folha de couve era
substituída por uma nova, sendo a folha com os ovos acondicionada em recipiente plástico.As
lagartas recém-eclodidas foram transferidas da folha de couve para dieta artificial de Greene et al.
(1976), ou seja, à base de feijão, levedura de cerveja e germe de trigo. A dieta foi acondicionada
em tubos de vidro (8,0 x 2,5cm), que receberam três lagartas até a fase de pupa.
Criação do Hospedeiro Alternativo Anagasta kuehniella (Zeller) (Lep.: Pyralidae). A técnica
empregada na criação deste hospedeiro alternativo obedeceu à metodologia desenvolvida pelo
laboratório do NUDEMAFI. Utilizou-se uma dieta base de farinha de trigo integral (60%), farinha
de milho (37%) e levedura de cerveja (3%).
A criação e manutenção de A. kuehniella consistiram na utilização de caixas plásticas (30 x
25 x 10 cm), onde foi depositada a dieta, previamente homogeneizada. Cerca de 0,3 gramas de
ovos foram distribuídas sobre a dieta, a qual serviu de substrato alimentar para as larvas. Com a
emergência dos adultos, iniciou-se um processo diário de coleta, usando aspirador de pó adaptado.
As mariposas coletadas foram transferidas para vasilhas de plástico contendo no seu interior telas
de “nylon”, dobradas em zig-zag, onde ocorria a oviposição. A extremidade superior da gaiola foi
fechada com tecido tipo filó.
33
Os ovos foram coletados diariamente por um período de 5 dias, sendo posteriormente
armazenados e conservados em geladeiras a uma temperatura de 4 ± 1 ºC, por um período máximo
de 20 dias.
Criação e Manutenção das Espécies de Trichogramma. Indivíduos de T. pretiosum linhagem
(Tspd) foram criados e multiplicados em ovos do hospedeiro alternativo A. kuehniella. Os ovos
foram colados em retângulos de cartolina azul celeste (8,0 x 2,0 cm), com goma arábica diluída a
30%, e posteriormente inviabilizados pela exposição á lâmpada germicida, por um período de 45
minutos (Stein & Parra 1987). Em uma das extremidades das cartelas foram anotados a data de
parasitismo e o código de identificação da espécie. Assim permitindo o controle das espécies e
linhagens de Trichogramma mantidas no NUDEMAFI.
Após serem inviabilizados, os ovos foram oferecidos às fêmeas dos parasitóides, em tubos de
vidro, e mantidos em câmaras climatizadas, reguladas na temperatura de 25 ± 1 ºC, UR: 70 ± 10%
e fotofase de 14 h.
Condução do Experimento. Ovos de T. ni, com no máximo 24 horas de desenvolvimento
embrionário, foram retirados da criação de laboratório, colados em retângulos de cartolina azul
celeste (2,5 x 0,5 cm) com auxilio de pincel umedecidos, nas proporções de 5, 10, 15, 20, 25 e 30
ovos e isoladas em tubos de vidro (8,5 x 2,5 cm) em seguida separados na temperatura de 20, 25 e
30 ºC. Uma fêmea recém-emergida de T. pretiosum linhagem Tspd foi introduzida em cada tubo
formando os tratamentos. Como alimento, as fêmeas receberam gotícula de mel depositada na
parede interna do tubo. Após 24h de exposição aos ovos, os parasitóides foram removidos. As
cartelas contendo ovos parasitados foram mantidas em tubos de vidro de 8,5 x 2,5 cm vedados com
plástico PVC, nas condições de temperatura do parasitismo, umidade e fotofase previamente
mencionados. Lagartas recém-eclodidas de ovos não parasitados foram removidas para não afetar o
desenvolvimento dos ovos parasitados.
34
Após a morte dos descendentes, avaliou-se o número de ovos parasitados; ovos com orifício;
número de machos e fêmeas. Posteriormente, o número de ovos parasitados e a viabilidade foram
expressos em porcentagem; o número total de parasitóides foi dividido pelo número de ovos com
orifício, para se determinar o número de parasitóides por ovo e a razão sexual foi determinada
através do número de fêmeas em relação ao total de indivíduos na população.
O experimento foi conduzido no esquema fatorial 6 x 3 (seis níveis de hospedeiro e três
níveis de temperatura) com 15 repetições no delineamento inteiramente casualizado. Os resultados
foram analisados, estatisticamente, em nível de significância de 5% de erro, sendo os valores
significativos submetidos à análise de regressão.
Para a análise de regressão, adotou-se a metodologia de superfície de resposta, a partir dos
modelos linear e quadrático com duas variáveis independentes, dado por:
Linear Quadrática
Y= β
0
+ β
1
X
1
+ β
2
Z
1
+ ei onde: Y= β
0
+ β
1
X
1
+ β
2
Z
1
+ β
3
X
2
1
+ β
4
Z
2
1
+ei onde
Y= Parâmetro analisado; Y= Parâmetro analisado;
X
1
= Temperatura °C; X
1
= Temperatura °C
Z
1
= Número de ovos; Z
1
= Número de ovos;
βi, com i = 0, 1 e 2 = parâmetros estimados; βi, com i = 0 a 4 = parâmetros estimados;
ei = erro aleatório ei = erro aleatório
A partir dos modelos apresentados acima, a escolha da equação que melhor se ajustou aos
dados foi com base no coeficiente de determinação (R
2
), na significância da regressão pelo teste F
(até 5% de probabilidade), utilizando o programa SIGMAPLOT 2001.
35
Resultados e Discussão
A viabilidade e razão sexual foram uniformes nos trabalhos desenvolvidos, portanto não foi
afetada pelas combinações envolvendo número de ovos do hoepedeiro e temperatura °C. Já o
número de ovos parasitados, a porcentagem de parasitismo e o número de indivíduos por ovo foi
influenciada pelas combinações número de ovos do hoepedeiro e temperatura °C, como pode ser
observada nas (Figuras 1, 2 e 3), em que foram estabelecidas equações de regressão e suas
respectivas superfícies de resposta.
Número de Ovos Parasitados. O número de ovos parasitados, nas três temperaturas, cresce à
medida que aumenta a proporção do hospedeiro, estabilizando-se quando atingida a capacidade
máxima de parasitismo da fêmea, com superfície de respostas quadrática (Fig. 1). No intervalo
entre 20 a 25 ovos por fêmea proporcionou o maior número de ovos parasitados por T. pretiosum,
nas temperaturas de 20, 25 e 30ºC com médias de 9,4; 10,6 e 12,6 ovos parasitados,
respectivamente. Os resultados evidenciaram o potencial de fecundidade do parasitóide que é
representado pelo aumento do número de ovos parasitados à medida que se aumenta a proporção
de hospedeiro, este fato demostra que à medida que o número de ovos cresce o parasitóide pode
selecionar os ovos com melhor qualidade, através de pistas químicas e físicas, para alocar seus
descendentes e também colocar menor número de descentende por ovo o que e desejável para o
controle biológico, uma vez que produzirá parasitóides maiores e menor número de individuo por
ovo, o que pode ocasionar em maior quantidade de ovos parasitados. Paron et al (1998) observou
que T. atopovirilia apresentou parasitismo estavél nas propoções de 15, 30, 60 e 90 ovos de
Helicoverpa zea (Boddie) (Lep.: Noctuidae). Segundo Pratissoli et al. (2005) as relações inferiores
a uma fêmea por 15 ovos de Spodoptera frugiperda, (Smith) (Lep.: Noctuidae) interferem de forma
negativa no parasitismo de T. pretiosum e T. maxacalii Voegelé & Pointel. No entanto, este
comportamento não foi detectado para T. acacioi Brun, Moraes & Soares no mesmo experimento.
36
Pak & Oatman (1982) demonstraram para diferentes espécies de Trichogramma que a porcentagem
de parasitismo aumenta à medida que cresce a proporção do hospedeiro, estabilizando-se quando
atingida a capacidade máxima de parasitismo da fêmea.
Parasitismo. A porcentagem de parasitismo, nas três temperaturas, foi inversamente proporcional
ao aumento da disponibilidade de ovos do hospedeiro, com superfície de resposta linear (Fig. 2).
Sendo que proporções abaixo de 15 ovos por fêmea apresentaram porcentagens de parasitismo
acima de 70%, nas temperaturas estudada. Os resultados demostram a alta fecundidade das fêmeas
de T. pretiosum no hospedeiro, indicando que os ovos são de boa qualidade e apto ao
desenvolvimento dos desendentes que resulta no reconhecimento e aceitação do hospedeiro pelo
parasitóide. Resultados semelhates foram apresentados por Pereira et al (2004) que observou
declínio na porcentagem de parasitismo, de fêmeas de T. pretiosum, com respostas lineares à
medida que se aumentou o número de ovos, de Plutella xylostella (L.) (Lep.: Plutellidae), de 15
para 60. Segundo Pratissoli et al. (2005) a procentagem de parasitismo de T. pretiosum atingiu os
melhores resultados quando as fêmeas foram submetidas às proporções de 20, 25 e 30 ovos de S.
frugiperda, sendo o mesmo comportamento apresentado para T. maxacalii. Para T. acacioi não
houve variação entre as diferentes proporções de ovos do hospedeiro. Variações no comportamento
de parasitismo podem ser influenciadas por vários fatores, tais como: hospedeiro, habitat, espécie
e/ou linhagem do parasitóide e condições climáticas (Cruz et al. 1999).
Indivíduos por Ovo. O número de individuo por ovo, nas três temperaturas, foi inversamente
proporcional ao aumento da disponibilidade de ovos do hospedeiro, com superfície de resposta
quadrática (Fig. 3). A proporção de 5 ovos por fêmea fez com que T. pretiosum alocasse um maoir
número de individuo por ovo nesta proporção, na temperatura de 25 ºC o valor alcançado foi de
2,78 individuo por ovo, já nas temperaturas de 20 e 30ºC as taxas obtidas foram 2,22 e 2,45
individuo por ovo, respectivamente. Com o acresimo na proporção de ovos do hospedeiro o
37
número de individuo por ovo diminui, nas três temperaturas, foi observado na proporção de 20
ovos por fêmea taxa de 1,68 individuo por ovo na temperatura de 25ºC e de 1,69 e 1,75 para as
temperaturas de 20 e 30ºC respectivamente. Os resultados demosntram que à medida que se
aumenta o número de ovos do hospedeiro o parasitóide passa a selecionar um maior número de
ovos e a distribuir seus descendentes entre esses, mostranto a disposição que o parasitóides tem em
avaliar a capacidade do hospedeiro em manter suas proles. Segundo Suzuki et al. (1984) o
desenvolvimento de um grande número de Trichogramma em um único ovo do hospedeiro resulta
em indivíduos de menor tamanho e de baixa qualidade, devido há competição intraespecífica. No
entanto, os resultados desta pesquisa mostram que em ovos de T. ni, á quantidade suficiente de
nutrientes para suportar o desenvolvimento de vários Trichogramma, já que não se observou
dencendentes deformados. Entretanto, em programas de controle biológico, é desejável a
emergência de menor número de parasitóides por ovo, pois maior quantidade de nutrientes estará
disponível para o seu desenvolvimento, o que causará a geração de indivíduos mais fortes e
competitivos. O aumento no número de adultos por ovo poderá reduzir a eficiência de controle,
com menor quantidade de ovos parasitados (Beserra 2003).
A proporção de ovos de T. ni interfere no número de ovos parasitados, na taxa de
parasitismo, e no número de individuo por ovo nas três temperaturas estudadas. A observação
conjunta desses resultados evidencia que a relação de uma fêmea de T. pretiosum para 15 ovos de
T. ni é considerada ideal para as três temperaturas estudadas.
Agradecimentos
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão
de bolsa de estudo, para o primeiro autor. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) pelo suporte financeiro. A Universidade Federal Rural de Pernambuco
38
(UFRPE) e ao Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário
(NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias (CCA) da Universidade Federal do Espírito Santo
(UFES), Alegre, ES, por propiciar a execução desta pesquisa.
Literatura Citada
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42
0
2
4
6
8
10
12
14
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s
(
z
)
Y= - 5,27 + 0,26x + 0,85z - 0,001x
2
- 0,018z
2
; R
2
=0,86; P=<0,0001
Figura 1. Relação entre o número de ovos Trichoplisia ni (z), temperatura °C (x) e o número de
ovos parasitados (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
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o
s
(
z
)
Y= 69,10 + 1,20x - 2,22z; R
2
=0,89; P=<0,0001
Figura 2. Relação entre o número de ovos Trichoplisia ni (z), temperatura °C (x) e a porcentagem
de parasitismo (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
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v
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s
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z
)
Y= - 0,003 + 0,23x - 0,11z - 0,004x
2
+ 0,002z
2
; R
2
= 0,84; P=<0,0001
Figura 3. Relação entre o número de ovos Trichoplisia ni (z), temperatura °C (x) e o número de
indivíduos por ovo (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
45
CAPÍTULO 4
INFLUÊNCIA DA IDADE DOS OVOS DE Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEP.:
NOCTUIDAE) SOBRE FÊMEAS DE Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.:
TRICHOGRAMMATIDAE) EM DIFERENTES TEMPERATURAS
1
A
NDRÉ M. MILANEZ
2
E DIRCEU PRATISSOLI
3
2
Departamento de Agronomia – Entomologia, Av. Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois
Irmãos, 52171-900 Recife, PE, Brasil.
3
Departamento de Produção Vegetal – NUDEMAFI, Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal do Espírito Santo, Alto Universitário, s/n, 29500-000 Alegre-ES, Brasil
1
Milanez, M.A. & D. Pratissoli. Influência da idade dos ovos de Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.:
Noctuidae) sobre fêmeas de Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae) em
diferentes temperaturas. Ciência Rural.
46
RESUMO – Este trabalho teve como objetivo avaliar a influência da idade dos ovos de
Trichoplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae) em fêmeas de Trichogramma pretiosum Riley (Hym.:
Trichogrammatidae) linhagem Tspd, nas temperaturas de 20, 25 e 30 ºC. Assim, foram oferecidas,
para fêmea com até 24 horas de idade, uma cartela, contendo 20 ovos de T. ni com idade ≤ 12, ≤
24, ≤ 36, ≤ 48, ≤ 60 e ≤ 72 horas de desenvolvimento embrionário, separada nas temperaturas de
20, 25 e 30 ºC. O parasitismo foi inversamente proporcional ao desenvolvimento embrionário do
ovo, sendo que as maiores taxas de parasitismo foram observadas em ovos com ate 24 horas de
desenvolvimento embrionário, nas três temperaturas. A viabilidade foi influenciada pela idade dos
ovos, sendo que ovos com até 36 horas proporcionaram viabilidade acima de 85% nas três
temperaturas. A razão sexual na temperatura de 25ºC apresentou as melhores taxas dentro de cada
faixa de desenvolvimento embrionário. O número de indivíduos por ovo foi influenciado pela
temperatura bem como pela idade dos ovos, sendo que ovos de 60-72 horas na temperatura de
30ºC obtiveram os maiores valores, acima de 2 indivíduos por ovo. Estes resultados indicam a
importância da idade do hospedeiro, como da temperatura na eficiência no controle de pragas em
campo.
PALAVRAS-CHAVE: Desenvolvimento embrionário, parasitoide de ovos, controle biológico,
repolho
47
INFLUENCE OF AGE OF Trichoplusia ni (HÜBNER) (LEP.: NOCTUIDAE) EGGS ON
FEMALES OF Trichogramma pretiosum RILEY (HYM.: TRICHOGRAMMATIDAE) AT
DIFFERENT TEMPERATURES
1
ABSTRACT – This study aimed to evaluate the influence of age of Trichoplusia ni (Hübner)
(Lep.: Noctuidae) egg on females of Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae)
strain Tspd, at temperatures of 20, 25 and 30 ºC. Thus, were offered to female with up to 24-h old
20 eggs of T. ni at aged ≤ 12, ≤ 24, ≤ 36, ≤ 48, ≤ 60 and ≤ 72 hours of embryonic development,
separated at temperatures of 20, 25 and 30 ºC. Parasitism was inversely proportional to the
embryonic development of the egg, with higher rates of parasitism observed for eggs with up to
24 h of embryonic development in all three temperatures. The viability was influenced by the age
of eggs, with eggs up to 36 hours exhibiting viability over 85% in all three temperatures. The sex
ratio at 25 ºC showed the best rate within the range of embryonic development. The number of
individuals per egg was influenced by temperature and by the age of eggs, with eggs of 60-72
hours at a temperature of 30 ºC showing the highest value, up to 2 individuals per egg. These
results indicate the importance of age of host and temperature on the efficiency in controlling
pests in the field.
KEY WORDS: embryonic development, egg parasitoid, biological control, cabbage
48
Introdução
Parasitóides de ovos do gênero Trichogramma tem sido muito estudado e utilizados em
programas de controle biológico, fato esse atribuído à sua eficiência, ampla distribuição geográfica,
facilidade de criação massal em ovos de hospedeiros alternativos, com menor custo de produção,
permitindo sua utilização em liberações inundativas (Zucchi & Monteiro, 1997, Parra 2002,). No
Brasil, têm sido realizados estudos com espécies do gênero Trichogramma para controle de
Plutella xylostella (L.) (Lep.: Plutellidae) em brassicacea; Spodoptera frugiperda (J.E. Smith)
(Lep.: Noctuidae), em milho; Diaphania hyalinata Linnaeus (Lep.: Pyralidae), em cucurbitáceas;
Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Lep.: Tortricidae), em citros; e Tuta absoluta (Meyrick) (Lep.:
Gelechiidae), em tomate (Pratissoli & Parra 2000, Beserra & Parra, 2004, Molina et al. 2005, Melo
et al. 2007, Pratissoli et al. 2008). Verifica-se, também, a ocorrência natural de Trichogramma em
diversas outras pragas e agroecossistemas, ressaltando seu potencial de utilização que vem sendo
explorado comercialmente em outros países (Wajnberg & Hassan 1994).
Trichplusia ni (Hübner) (Lep.: Noctuidae) é uma praga generalista que ataca principalmente
as brássicas. As lagartas nos últimos instares consomem em um dia três vezes o seu peso em
material vegetal causando desfolha drástica (McEwen & Hervey 1960, Capinera 1999, Gallo et al.
2002;). A habilidade de T. ni em usar uma grande variedade de hospedeiros simultaneamente e em
sucessão, é fundamental para a sua presença no campo. Aliado a issso, a seleção de populações
resistentes a inseticidas, usado para seu controle em campo, faz com que esta praga torma-se um
grande problema nas regiões produtoras de brassicas (Liu et al. 2002, Fang et al. 2007, Castells
2008).
O controle biológico com o uso de parasitóide do gênero Trichogramma quando bem
implantado pode ser uma alternativa, para se obter resultados satisfatórios e mais duradouros,
frente às habituais recomendações do controle químico. O elevado número de trabalhos
49
mencionando o complexo de inimigos naturais nas diferentes regiões produtoras de brássicas
demonstra a importância desses para a manutenção do nível populacional de T. ni abaixo do nível
de dano econômico (Oatman 1971, Pak 1992, Godin & Boivin 1998).
Aspectos biológicos de Trichogramma pretiosum Riley (Hym.: Trichogrammatidae) já foram
pesquisados em diferentes hospedeiros e temperaturas (Barros & Vendramim 1999, Pratissoli et al.
2004, Pratissoli et al. 2007). Contudo, no Brasil, são escassos os relatos de pesquisas mencionando
aspectos biológicos desse parasitóide quando criado em ovos de T. ni. Segundo Oliveira et al.
(2003), um dos fatores que podem ser responsáveis pelo sucesso ou fracasso da utilização de
parasitóides do gênero Trichogramma no controle de lepidópteros-praga é o conhecimento de
parâmetros biológicos deste parasitóide quando associado a determinado hospedeiro alvo e à fase
embrionária dos ovos desse hospedeiro. Noldus (1989) ainda enfatiza que tais parâmetros
biológicos podem ser altamente influenciados por fatores físicos, como umidade, luz e
principalmente temperatura.
Assim, o estudo das características biológicas de T. pretiosum em função da idade dos ovos
do hospedeiro e da temperatura pode fornecer informações importantes sobre características
biológicas do parasitóide relevantes para a implantação de programas de Manejo Fitossanitario de
T. ni. O objetivo desta pesquisa foi obter informações básicas sobre aspectos biológicos de T.
pretiosum criado em ovos de T. ni de diferentes idades, em três temperaturas, visando o Manejo
Fitossanitário da praga.
Material e Métodos
O experimento foi conduzido no Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em
Manejo Fitossanitário (NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do
50
Espírito Santo, Alegre, ES em câmaras climatizadas ajustadas com temperatura de 25 ± 1 ºC, 70 ±
10% de umidade relativa e fotofase de 12h
Criação e Manutenção de Trichoplusia ni. As lagartas de T. ni foram coletadas nas culturas de
repolho e couve-flor no município de Domingos Martins - ES, sendo neste primeiro momento
criadas, até fase de pupa, em couve. Os adultos, foram mantidos em gaiola (60 x 50 x 50 cm) que
possuía no seu interior uma folha de couve, acondicionada com o pecíolo em um frasco de vidro de
300 mL com água, como local de oviposição das fêmeas. Aos adultos, também, foram oferecidos
solução de mel à 10% em frascos de 20 mL contendo chumaço de algodão em contato com a
solução. O alimento foi renovado a cada 48 horas. Diariamente, pela manhã, a folha de couve era
substituída por uma nova, sendo a folha com os ovos acondicionada em recipiente plástico.As
lagartas recém-eclodidas foram transferidas da folha de couve para dieta artificial de Greene et al.
(1976), ou seja, à base de feijão, levedura de cerveja e germe de trigo. A dieta foi acondicionada
em tubos de vidro (8,0 x 2,5cm), que receberam três lagartas até a fase de pupa.
Criação do Hospedeiro Alternativo Anagasta kuehniella (Zeller) (Lep.: Pyralidae). A técnica
empregada na criação deste hospedeiro alternativo obedeceu à metodologia desenvolvida pelo
laboratório do NUDEMAFI. Utilizou-se uma dieta base de farinha de trigo integral (60%), farinha
de milho (37%) e levedura de cerveja (3%).
A criação e manutenção de A. kuehniella consistiram na utilização de caixas plásticas (30 x
25 x 10 cm), onde foi depositada a dieta, previamente homogeneizada. Cerca de 0,3 gramas de
ovos foram distribuídas sobre a dieta, a qual serviu de substrato alimentar para as larvas. Com a
emergência dos adultos, iniciou-se um processo diário de coleta, usando aspirador de pó adaptado.
As mariposas coletadas foram transferidas para vasilhas de plástico contendo no seu interior telas
de “nylon”, dobradas em zig-zag, onde ocorria a oviposição. A extremidade superior da gaiola foi
fechada com tecido tipo filó.
51
Os ovos foram coletados diariamente por um período de 5 dias, sendo posteriormente
armazenados e conservados em geladeiras a uma temperatura de 4 ± 1 ºC, por um período máximo
de 20 dias.
Criação e Manutenção das Espécies de Trichogramma. Indivíduos de T. pretiosum linhagem
(Tspd) foram criados e multiplicados em ovos do hospedeiro alternativo A. kuehniella. Os ovos
foram colados em retângulos de cartolina azul celeste (8,0 x 2,0 cm), com goma arábica diluída a
30%, e posteriormente inviabilizados pela exposição á lâmpada germicida, por um período de 45
minutos (Stein & Parra 1987). Em uma das extremidades das cartelas foram anotados a data de
parasitismo e o código de identificação da espécie. Assim permitindo o controle das espécies e
linhagens de Trichogramma mantidas no NUDEMAFI.
Após serem inviabilizados, os ovos foram oferecidos às fêmeas dos parasitóides, em tubos de
vidro, e mantidos em câmaras climatizadas, reguladas na temperatura de 25 ± 1 ºC, UR: 70 ± 10%
e fotofase de 14 h.
Condução do Experimento. Foram retirados da criação de laboratório 20 ovos de T. ni, com
idades de ≤ 12, ≤ 24, ≤ 36, ≤ 48, ≤ 60 e ≤ 72 horas, colados em retângulos de cartolina azul celeste
(2,5 x 0,5 cm) com auxilio de pincel umedecido, isolada em tubos de vidro (8,5 x 2,5 cm) em
seguida separados na temperatura de 20, 25 e 30 ºC. Uma fêmea recém-emergida de T. pretiosum
linhagem Tspd foi introduzida em cada tubo formando os tratamentos. Como alimento, as fêmeas
receberam gotícula de mel depositada na parede interna do tubo. Após 24h de parasitismo, os
parasitóides foram removidos. As cartelas contendo ovos parasitados foram mantidas em tubos de
vidro de 8,5 x 2,5 cm vedados com plástico PVC, nas condições de temperatura do parasitismo,
umidade e fotofase previamente mencionados. Lagartas recém-eclodidas de ovos não parasitados
foram removidas para não afetar o desenvolvimento dos ovos parasitados.
52
Após a morte dos parasitóides, avaliou-se o número de ovos parasitados; ovos com orifício;
número de machos e fêmeas. Posteriormente, o número de ovos parasitados e a viabilidade foram
expressos em porcentagem; o número total de parasitóides foi dividido pelo número de ovos com
orifício, para se determinar o número de parasitóides por ovo e a razão sexual foi determinada
através do número de fêmeas em relação ao total de indivíduos na população.
O experimento foi conduzido no esquema fatorial 6 x 3 (seis níveis da idade do hospedeiro e
três níveis de temperatura) com 15 repetições no delineamento inteiramente casualizado. Os
resultados foram analisados, estatisticamente, em nível de significância de 5% de erro, sendo os
valores significativos submetidos à análise de regressão.
Para a análise de regressão, adotou-se a metodologia de superfície de resposta, a partir dos
modelos linear e quadrático com duas variáveis independentes, dado por:
Linear Quadrática
Y= β
0
+ β
1
X
1
+ β
2
Z
1
+ ei onde: Y= β
0
+ β
1
X
1
+ β
2
Z
1
+ β
3
X
2
1
+ β
4
Z
2
1
+ei onde
Y= Parâmetro analisado; Y= Parâmetro analisado;
X
1
= Temperatura °C; X
1
= Temperatura °C
Z
1
= Idade dos ovos; Z
1
= Idade dos ovos;
βi, com i = 0, 1 e 2 = parâmetros estimados; βi, com i = 0 a 4 = parâmetros estimados;
ei = erro aleatório ei = erro aleatório
A partir dos modelos apresentados acima, a escolha da equação que melhor se ajustou aos
dados foi com base no coeficiente de determinação (R
2
), na significância da regressão pelo teste F
(até 5% de probabilidade), utilizando o programa SIGMAPLOT 2001.
53
Resultados e Discussão
A porcentagem de parasitismo, a viabilidade, a razão sexual e o número de indivíduos por ovo
foi influenciada pelas combinações da idade dos ovos do hoepedeiro e temperatura °C, como pode
ser observada nas (Figuras 1, 2, 3 e 4), em que foram estabelecidas equações de regressão e suas
respectivas superfícies de resposta.
Parasitismo. A porcentagem de parasitismo, nas três temperaturas, decresce à medida que aumenta
a idade do hospedeiro, com superfície de respostas linear (Fig. 1). T. pretiosum obteve melhores
médias de parasitismo quando exposto, a ovos com desenvolvimento embrionário de até 24h, com
taxas observadas nas três temperaturas de 57%. Ovos com mais de 48 horas de desenvolvimento
embrionário apresenta acentuata queda no parasitismo, ovos com 72 horas de idade apresentaram
nas três temperaturas medias abaixo de 20%. Os resultados demostra que as mudanças físicas e
químicas dos ovos do hospedeiro, devido seu desenvolvimento ao longo do tempo, influencia o
comportamento do Trichogramma na aceitação do hospedeiro e, conseqüentemente, reduz a taxa
de parasitismo em ovos mais velhos. Deste modo, a temperatura influencia o desempenho do
parasitóide de forma indireta, em temperaturas baixas, como a de 20 ºC, o desenvolvimento do ovo
é mais lento, e logo, a aceitação pelo parasitóide em idades avançadas é maior do que aquelas
apresentadas por temperatura altas, como a de 30 ºC, pois nesta condição, o desenvolvimento
embrionário é acelerado modificando fotores fiscicos, como endurecimento do corion, e químicos,
como mudança no valor nutricional do ovo. Resultados semelhantes foram relatados por Lopes &
Parra (1991), que observaram que o parasitismo de Trichogramma decresceu quando os ovos de
Diatraea saccharalis (Frabr.) (Lep.; Crambidae) estavam no 5º dia, época em que as lagartas
estavam próximas da eclosão. Segundo Faria et al. (2000) também relataram que o parasitismo de
T. pretiosum sobre ovos de Tuta absoluta (Meyrick) (Lep: Gelechiidae) apresentou decréscimo à
medida que a desenvolvimento embrionária dos ovos avançava. De acordo com Pereira et al.
54
(2004), o conhecimento das características biológicas do parasitóide associado a determinado
hospedeiro alvo é um dos principais fatores que implica no sucesso do controle biológico. Assim, a
fase embrionária do hospedeiro parece ter grande influência sobre as características biológicas em
Trichogramma, ainda mais, quando associado aos fatores abióticos com altas temperaturas que
acelera a atividade metabólica do inseto (Silveira Neto et al. 1976).
Viabilidade. A viabilidade, nas três temperaturas, decresce à medida que aumenta a idade do
hospedeiro, com superfície de respostas quadrádica (Fig. 2). T. pretiosum obteve melhores médias
de viabilidade quando exposto a ovos com desenvolvimento embrionário de até 36 horas, obtendo
uma porcentagem de emergência de descendente superior a 86,96%. As menores taxas de
viabilidade foram encontradas em ovos com mais de 48 horas de desenvolvimento embrionário
com viabilidade entre 70,87% (25ºC) e 65,88(20ºC) respectivamente. Os resultados demontram
que o desnvolvimento dos ovos resulta em modificação nutricional dos mesmos, influenciando
negativamente a viabilidade do parasitismo em ovos mais velhos. Resultados semelhantes foram
encontrado por outros pesquisadores como Pratissoli et al. (2007) que estudou a interação entre a
idade de T. pretiosum com a fase embrionária de Plutella xylostella (L.) (Lep.: Plutellidae) é
constatou que a viabilidade diminui quanto parasitóides com 96 horas de idade são submetidos ao
parasitismo de ovos com três dias de desenvolvimento embrionário em relação a ovos com um e
dois dias de idade. O mesmo foi encontrado quando este parasitóide foi submetido a diferentes
fases embrionárias de Helicoverpa zea (Boddie) (Lep.: Noctuidae), a viabilidade do Trichogramma
foi maior nos ovos com um dia de idade (91,36%) em relação aos ovos de 2 e 3 dias de idade com
viabilidade de 66,69 e 25,38 respectivamente (Navarro & Marcano, 1999). Entretanto, Polanczyk
et al (2007) estudando a mesma interação, mas agora com Trichogramma exiguum Pinto & Platner
(Hym.: Trichogrammatidae) sobre P. xylostella obteve 100% de viabilidade em todo o
experimento.
55
Razão Sexual. As medias da razão sexual, nas três temperaturas, decresce à medida que aumenta a
idade do hospedeiro, com superfície de respostas linear (Fig. 3). Sendo que em ovos com menor
idade na temperatura de 20°C obteve a maior media próximo a 0,8. Os valores mais baixos de razão
sexual foram encontrados na fase mais avançada do desenvolvimento embrionário (60-72) com
média de 0,6 para as temperaturas de 25 e 30ºC. As taxas de razão sexual apresentado no trabalho
estão acima de 0,5 e são diferente de 1, sendo assim, resultados satisfatórios para o controle de
praga, pois taxa igual a 1 significa ausência de machos na população, não sendo desejável, pois a
única forma de reprodução nesta situação e a partenogenética, onde não gera variabilidade genética
na população. Assim a presença de macho em uma população e desejada para que haja reprodução
sexuada, gerando variabilidade genética e melhores condições de manutenção da população em
campo. Entretanto, razão sexual abaixo de 0,5 não e aceitada uma vez que a maior concentração de
macho em relação a fêmeas interfere negativamente no controle de praga. Resultados sobre razão
sexual foi apresentado por Oliveira et al. (2003) quando submeteu Trichogramma maxacalii
Voegelé & Pointel (Hym.: Trichogrammatidae) a parasitar diferentes ovos de Oxydia vesulia
(Cramer) (Lep: Geometridae) com 1, 3 e 5 dias de idade, não havendo diferença entre as taxas de
razão que ficaram entre 0,46 e 0,6.
Individuo por Ovo. O número de indivíduos por ovo obteve interação entre a idade dos ovos e as
três temperaturas, à medida que aumenta a idade do hospedeiro o número de indivíduos por ovo
aumenta com superfície de respostas quadrádica (Fig. 4). Ovos com até 12 horas de
desenvolvimento, parasitadas por T. pretiosum gerou na temperatura de 30ºC a menor média com
1,59 em relação a 20 e 25 ºC que foram semelhantes com 1,67 e 1,78 respectivamente. No entanto
nas fases de 48-60 e 60-72 horas o maior número de indivíduos por ovo foram encontradas na
temperatura de 30º C com 2,20 e 2,40 para cada fase, sendo as médias estatisticamente superiores
as de 1,84 (48-60); 1,78 (60-72) e 1,96 (48-60 e 60-72) para as temperaturas de 20 e 25º C
56
respectivamente. T. pretiosum exposto a ovos com mais de 48 horas de desenvolvimento
embrionário, tende a alocar um maoir número de descendentes no mesmo hospedeiro que, muitas
das vezes, leva ao superparasitismo e perda de qualidade dos descendentes, evidenciado pelas
menores taxas de viabilidade na faixa de desenvolvimento embrionário citado, mas que garante a
sobrevivência da espécie sob condições adversa. Os ovos de T. ni tem capacidade suficiente para o
desenvolvimente superior a 1 indivíduo por ovo, pois não foram observados descendentes
deformados mesmos em ovos com emergência superior a 2 indivíduos por ovo. Resultado
semelhante foi encontrado por Oliveira et al. (2003) que observou uma emergência média de 3,61 e
2,93 indivíduos de T. maxacalii em ovos de O. vesulia com 1 e 2 dias de idade, respectivamente. Já
Pratissoli (1999) ao estudar T. pretiosum em ovos de H. zea com 1, 2, 3, e 4 dias de idade observou
maior número de indivíduos em ovos de 1 e 2 dias de desenvolvimento com valor de 1,19 e 1,28
respectivamente.
O desenvolvimento embrionário dos ovos utilizados por Trichogramma como hospedeiro
interfere nas características biológicas desses parasitóides, sendo a temperatura um fator muito
influente nesta relação. Quanto ao T. pretiosum, as melhores taxa de parasitismo, viabilidade e
razão sexual sobre ovos de T. ni ocorreram com até 24 horas de desenvolvimento embrionário.
Agradecimentos
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão
de bolsa de estudo, para o primeiro autor. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) pelo suporte financeiro. A Universidade Federal Rural de Pernambuco
(UFRPE) e ao Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário
(NUDEMAFI) do Centro de Ciências Agrárias (CCA) da Universidade Federal do Espírito Santo
(UFES), Alegre, ES, por propiciar a execução desta pesquisa.
57
Literatura Citada
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61
0
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s
o
v
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s
(
h
o
r
a
s
)
(
z
)
Y= 61,08+ 0,01x - 7,56z; R
2
= 0,83; P= <0,0001
Figura 1. Relação entre a idade dos ovos
Trichoplisia ni (horas) (z), temperatura °C (x) e a
porcentagem de parasitismo (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
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V
i
a
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i
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e
I
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d
e
d
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s
)
(
z
)
T
e
m
p
e
r
a
t
u
r
a
°
C
(
x
)
Y= 34,01 - 0,95x + 5,22z - 0,60x
2
- 0,10z
2
; R
2
= 0,57; P=<0,0001
Figura 2. Relação entre a idade dos ovos
Trichoplisia ni (horas) (z), temperatura °C (x) e a
viabilidade do parasitismo (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
63
0.6
0.7
0.8
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(
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)
Y = 0,89 - 0,0037x - 0,025z; R
2
= 0,48; P=<0,0001
Figura 3. Relação entre a idade dos ovos
Trichoplisia ni (horas) (z), temperatura °C (x) e a razão
sexual (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
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(
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)
Y= 2,74 - 0,10x + 0,07z + 0,002x
2
+ 0,00009z
2
; R
2
=0,47; P=<0,0001
Figura 4. Relação entre a idade dos ovos
Trichoplisia ni (horas) (z), temperatura °C (x) e o número
de indivíduos por ovo (y) a 70±10% de UR e fotofase de 14 horas.
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