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UFRRJ
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM FITOSSANIDADE
E BIOTECNOLOGIA APLICADA
DISSERTAÇÃO
Coccinellidae (Coleoptera) Usando Plantas
Aromáticas como Sítio de Sobrevivência e
Reprodução em Sistema Agroecológico, e Aspectos
Biológicos em Condições de Laboratório
Alice Teodorio Lixa
2008
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i
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM FITOSSANIDADE E
BIOTECNOLOGIA APLICADA
COCCINELLIDAE (COLEOPTERA) USANDO PLANTAS
AROMÁTICAS COMO SÍTIO DE SOBREVIVÊNCIA E REPRODUÇÃO
EM SISTEMA AGROECOLÓGICO, E ASPECTOS BIOLÓGICOS EM
CONDIÇÕES DE LABORATÓRIO
ALICE TEODORIO LIXA
Sob a Orientação da Professora
Elen de Lima Aguiar-Menezes
Dissertação submetida como
requisito parcial para obtenção do
grau de Mestre em Ciências, no
Curso de Pós-Graduação em
Fitossanidade e Biotecnologia
Aplicada, Área de Concentração em
Entomologia Aplicada
Seropédica, RJ
Junho de 2008
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ii
UFRRJ / Biblioteca Central / Divisão de Processamentos Técnicos
595.76
L784c
T
Lixa, Alice Teodorio, 1980-
Coccinellidae (Coleoptera) usando
plantas aromáticas como sítio de
sobrevivência e reprodução em sistema
agroecológico, e aspectos biológicos em
condições de laboratório / Alice Teodorio
Lixa – 2008.
77 f. : il.
Orientador: Elen de Lima Aguiar-
Menezes.
Dissertação (Mestrado) – Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Curso de
Pós-Graduação em Fitossanidade e
Biotecnologia Aplicada.
Inclui bibliografia.
1. Joaninha (Inseto) – Controle –
Teses. 2. Plantas aromáticas – Controle
biológico – Teses. 3. Pragas agrícolas –
Controle biológico - Teses. 4. Ecologia
agrícola – Teses. I. Aguiar-Menezes, Elen
de Lima, 1967- . II. Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro. Curso de Pós-
Graduação em Fitossanidade e Biotecnologia
Aplicada. III. Título.
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – A autora”.
iii
UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM FITOSSANIDADE E BIOTECNOLOGIA
APLICADA
ALICE TEODORIO LIXA
Dissertação submetida como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ciências,
no Curso de Pós-Graduação em Fitossanidade e Biotecnologia Aplicada, área de
Concentração em Entomologia Aplicada.
DISSERTAÇÃO APROVADA EM 25/06/2008
iv
DEDICATÓRIA
Este trabalho é dedicado à minha adorada mãe, Inês (in memoriam), à minha amada
irmã, Ana Paula, ao meu maravilhoso pai, Arilton, à minha querida madrasta, Rosangela, ao
meu amável namorado, Maxwell, e a todos aqueles que de alguma maneira participaram deste
trabalho.
v
AGRADECIMENTOS
A Deus, simplesmente por tudo.
À Embrapa Agrobiologia, pelo apoio técnico e estrutural.
À Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro e aos meus Mestres, pelos
ensinamentos.
À CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Ensino Superior) pela
concessão da bolsa de mestrado.
Ao Curso de Pós-Graduação em Fitossanidade e Biotecnologia Aplicada pela
oportunidade de desenvolver este trabalho.
A minha família que mesmo distantes, mantiveram-se sempre ao meu lado, pela
tolerância e paciência nos momentos difíceis, pela atenção e, principalmente, pelo amor e
carinho que sempre me dedicaram.
Às amigas Joice Corrêa da Silva e Michela Rocha Leal, pela amizade e trabalho em
equipe.
Aos novos amigos e colegas que fiz no curso de Pós-Graduação em Fitossanidade e
Biotecnologia Aplicada.
Ao pesquisador José Guilherme Marinho Guerra (Embrapa Agrobiologia, Seropédica,
RJ), pelo incentivo ao desenvolvimento da pesquisa.
Às pesquisadoras Adriana Maria de Aquino e Maria Elizabeth Fernandes Correia
(Embrapa Agrobiologia, Seropédica, RJ), pelo empréstimo de equipamentos.
Aos funcionários de campo e laboratórios da Embrapa Agrobiologia e da Fazendinha
(Ernani, Ivana, Roberto, Jacinto, Monalisa e Claudinho), por direta ou indiretamente
contribuírem com a obra.
À pesquisadora Maria Urbana Corrêa Nunes (Embrapa Tabuleiros Costeiros, Aracajú,
SE) pela envio das sementes de erva-doce, provenientes do município de Simão Dias, SE.
À Dra. Lucia Massutti de Almeida (UFPR, Curitiba, PR) e seus orientados de
mestrado Geovan Henrique Corrêa e Venício Borges da Silva (UFPR, Curitiba, PR) pela
identificação dos coccinelídeos, e à Dra. Regina Célia Zonta de Carvalho (Centro de
Diagnóstico Marcos Enrietti/SEAB, Curitiba, PR) pela identificação dos pulgões.
Sobretudo, à pesquisadora Elen de Lima Aguiar Menezes (Embrapa Agrobiologia,
Seropédica, RJ), pela oportunidade, pelo carinho e, principalmente, por acreditar em mim e
confiar no meu trabalho.
E em especial, ao meu querido namorado, Maxwell Merçon Tezolin Barros Almeida,
por estar sempre presente.
vi
RESUMO GERAL
LIXA, Alice Teodorio. Coccinellidae (Coleoptera) usando plantas aromáticas como sítio
de sobrevivência e reprodução em sistema agroecológico, e aspectos biológicos em
condições de laboratório. 2008. 77p. Dissertação (Mestrado em Fitossanidade e
Biotecnologia Aplicada). Instituto de Biologia, Departamento de Entomologia e
Fitopatologia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, 2008.
Entre os inimigos naturais de pragas agrícolas, destacam-se os Coccinellidae predadores.
Alguns coccinelídeos só completam seu desenvolvimento e produzem ovos e progênie viável
quando consomem sua presa preferencial. Todavia, quando esta presa está escassa ou na
presença de uma presa de qualidade inferior, certos coccinelídeos alimentam-se de alimentos
alternativos, tais como néctar extrafloral e pólen, para garantir sua sobrevivência. Desse
modo, a ausência desses recursos florais limita a ocorrência e abundância de joaninhas nos
agroecossistemas. Devido essas características, os coccinelídeos apresentam grande potencial
para serem manejados por meio do controle biológico clássico, aumentativo e conservativo.
Todavia, para usar os coccinelídeos como agente de controle biológico, mais informações
sobre sua biologia e ecologia são ainda necessárias. Neste contexto, o presente trabalho foi
realizado com o objetivo geral de gerar informações sobre aspectos ecológicos e biológicos
dos Coccinellidae, sendo esses temas abordados nos Capítulos I e II, respectivamente. No
capítulo I, os estudos foram conduzidos com os seguintes objetivos: determinar se Anethum
graveolens (endro), Coriandrum sativum (coentro) e Foeniculum vulgare (erva-doce)
favorecem a abundância de Coccinellidae; avaliar o potencial dessas espécies aromáticas
como provedoras de recursos vitais para esses predadores; determinar a diversidade de
espécies desses insetos atraídos por essas plantas; e caracterizar a estrutura de sua
comunidade. O experimento foi conduzido em área de produção orgânica integrada animal-
vegetal (Seropédica/RJ), em delineamento de blocos casualizados, com três tratamentos
(espécies aromáticas) e três repetições. De 14 de setembro de 2007 a 21 de janeiro de 2008,
foram realizadas amostragens de adultos e formas imaturas de joaninhas. Além de uma
espécie não identificada da tribo Chilocorini, coletou-se Coleomegilla maculata,
Coleomegilla quadrifasciata, Cycloneda sanguinea, Eriopis connexa, Harmonia axyridis,
Olla v-nigrum e Hippodamia convergens. O endro proporcionou aumento significativo na
abundância de coccinelídeos em comparação ao coentro e à erva-doce. Essas três espécies
aromáticas foram usadas como sítios de oviposição e abrigo para formas imaturas e adultas de
joaninhas. O endro e a erva-doce também foram utilizados como sítios de acasalamento e de
alimentação pelas joaninhas. As principais espécies visitantes das aromáticas foram C.
sanguinea, H. convergens e E. connexa (mais freqüentes, constantes e dominantes). No
capítulo II, os estudos foram conduzidos com os seguintes objetivos: 1) determinar aspectos
biológicos de C. maculata e E. connexa alimentadas com duas dietas: ovos de Anagasta
kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae) inviabilizados com ultravioleta e congelados e pulgões
vivos de Lipaphis erysimi (Hemiptera: Aphididae), em condições de laboratório (25±1ºC,
70±10% UR e fotofase de 12 horas). O delineamento foi inteiramente casualizado em arranjo
fatorial 2 x 2 (duas espécies de joaninhas e duas dietas). No geral, as características biológicas
de C. maculata e E. connexa foram bem semelhantes, quando suas larvas e adultos se
alimentaram das duas dietas. Ambas as dietas foram adequadas para C. maculata e E.
connexa, assegurando seu desenvolvimento e oviposição por uma geração e os ovos de A.
kuehniella permitiram ainda manter a criação dessas joaninhas por mais uma geração.
Palavras-chave: Apiaceae, joaninhas, controle biológico conservativo, ciclo biológico,
criação artificial, dieta alimentar.
vii
GENERAL ABSTRACT
LIXA, Alice Teodorio. Coccinellidae (Coleoptera) using aromatic plants as survival and
reproduction site in agroecological system, and biological aspects under laboratory
conditions. 2008. 77p. Dissertation (Master Science in Phytossanitary and Biotechnology
Applied). Instituto de Biologia, Departamento de Entomologia e Fitopatologia, Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ, 2008.
Among the natural enemies of agriculture pests, the Coccinellidae predators are detached.
Some coccinellids only complete their development and produce viable eggs and progenies
when they consume their preferred prey. However, when this prey is scarce or in presence of
a prey of low quality, certain coccinellids feed on alternative food resources, such as extra
floral nectar and pollen, to guarantee their survivorship. Thus, the absence of these floral
resources limits the occurrence and abundance of ladybeetles in the agroecosystems. Due to
these characteristics, the coccinellids have great potential for being managed by the three
strategies of biological control: classic, augmentative and conservation. However, to use the
coccinellids as biological control agent, more information about their biology and ecology are
still necessary. In this context, the present work was conducted with the general objective of
producing information about ecological and biological aspects of the Coccinellidae. These
approaches are in the Chapters I and II, respectively. In the Chapter I, the studies aimed to
determine if Anethum graveolens (dill), Coriandrum sativum (coriander) and Foeniculum
vulgare (sweet fennel) favor the abundance of Coccinellidae; to evaluate the potential of these
aromatic plants to provide vital resources for these predators; to determine the species
diversity of these insects attracted by these plants; and to characterize their community
structure. The experiment was carried out in an integrated crop-livestock organic production
area (Seropedica/RJ, Brazil) in a completely randomized design with three treatments
(aromatic plants) and three replicates. From September 14
th
, 2007 to January 21
st
, 2008,
samplings of adults and immature stages of ladybeetles were realized. Besides an unidentified
species of Chilocorini, Coleomegilla maculata, Coleomegilla quadrifasciata, Cycloneda
sanguinea, Eriopis connexa, Harmonia axyridis, Olla v-nigrum and Hippodamia convergens
were collected. The dill provided significant increase in the abundance of coccinellids in
relation to the coriander and sweet fennel. These three aromatic vegetal species were used as
ovipositon sites and shelter for immature forms and adults of ladybeetles. The dill and sweet
fennel were also used as mating sites and proved food resources (pollen and/or alternative
prey). The principal species visiting these aromatic plants were C. sanguinea, H. convergens,
and E. connexa (more frequent, constant and dominant). In the Chapter II, the studies aimed
to determine biology aspects of Coleomegilla maculata and Eriopis connexa feed on two
diets: ultraviolet-unviable and frozen eggs of Anagasta kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae)
and the alive aphids of Lipaphis erysimi (Hemiptera: Aphididae) under laboratory condition
(25 ± 1°C, relative humidity of 70 ± 10%, and photophase of 12 hours). The experimental
design was complete randomized in a 2x2 split-plot arrangement (two ladybeetle species and
two diets). In general, the biological characteristics of C. maculata and E. connexa were
similar, when their larvae and adults fed on the two diets. Both diets were suitable for C.
maculata and E. connexa, keeping their development and oviposition for a generation, and the
eggs of A. kuehniella still maintained the rearing of these ladybeetles for one more generation.
Key words: Apiaceae, ladybeetles, conservation biological control, biological cycle, artificial
rearing, food diet.
viii
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I
Figura 1. Média mensal das temperaturas máximas e mínimas e somatório mensal das
precipitações pluviométricas no período de julho de 2007 a janeiro de 2008. Fonte: Estação
Ecologia Agrícola, km 47 - Seropédica - INMET/ PESAGRO-RJ. ......................................... 17
Figura 2. Abundância relativa das espécies de Coccinellidae coletadas em coentro, endro e
erva-doce, na Fazendinha Agroecológica km 47, durante o período de 14 de setembro a 31 de
outubro de 2007. Seropédica, RJ (T1 = coentro, T2 = endro e T3 = erva-doce). ..................... 22
Figura 3. Número médio de indivíduos de Cycloneda sanguinea (a), Hippodamia convergens
(b), Eriopis connexa (c) e do total de coccinelídeos predadores (d) coletados em plantas de
coentro, endro e erva-doce, na Fazendinha Agroecológica km 47. Seropédica/RJ, 14 de
setembro a 31 de outubro de 2007. ........................................................................................... 23
Figura 4. Adultos de Hippodamia convergens acasalando em inflorescência de erva-doce. .. 25
Figura 5. Postura de Coccinellidae em umbela de erva-doce. ................................................. 25
Figura 6. Presença de larva de Coccinellidae em inflorescência de erva-doce. ...................... 25
Figura 7. Pupas de Hippodamia convergens em umbela de erva-doce. .................................. 25
Figura 8. Adulto de Hippodamia convergens sobre folha de coentro. .................................... 25
Figura 9. Adulto de Cycloneda sanguinea em inflorescência de erva-doce. .......................... 25
Figura 10. Larva de coccinelídeo predando pulgões (Hyadaphis foeniculi) na erva-doce. .... 27
CAPÍTULO II
Figura 1. Plantas de rúcula (Eruca sativa) utilizadas na criação de pulgões Lipaphis erysimi
(Hemiptera: Aphididae). ........................................................................................................... 53
Figura 2. Folha de rúcula (Eruca sativa) infestada com pulgões Lipaphis erysimi (Hemiptera:
Aphididae). ............................................................................................................................... 54
Figura 3. Massa viva corporal dos adultos de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa até
48 horas após a emergência, usando ovos congelados de Anagasta kuehniella e pulgões
Lipaphis erysimi como dieta larval. .......................................................................................... 66
ix
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I
Tabela 1. Número total das fases de desenvolvimento das joaninhas (Coleoptera:
Coccinellidae) coletadas em três espécies vegetais aromáticas, na Fazendinha Agroecológica
km 47. Seropédica/RJ, setembro de 2007 a janeiro de 2008. ................................................... 24
Tabela 2. Número total de posturas, larvas e pupas que não completaram suas fases de
desenvolvimento e coletadas em três espécies aromáticas na Fazendinha Agroecológica km
47. Seropédica/RJ, setembro de 2007 a janeiro de 2008. ......................................................... 26
Tabela 3. Análise faunística das populações de coccinelídeos predadores em diferentes
espécies aromáticas
(1)
. SIPA, Seropédica, RJ, de setembro de 2007 a janeiro de 2008. ......... 29
CAPÍTULO I
Tabela 1. Parâmetros biológicos dos ovos de Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa
(EC) alimentadas com ovos congelados de Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25
± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR). .......................................................................... 58
Tabela 2. Duração média, em dias, das fases de larva, pré-pupa e pupa e do ciclo biológico de
Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa (EC) alimentadas com ovos congelados de
Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10%
UR). .......................................................................................................................................... 61
Tabela 3. Viabilidade (%) das fases de larva, pré-pupa e pupa e da fase imatura (exceto fase
de ovo) de Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa (EC) alimentadas com ovos
congelados de Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas
e 70 ± 10% UR). ....................................................................................................................... 64
Tabela 4. Duração média, em dias, do período de pré-oviposição e percentagem de
sobrevivência dos adultos, num período de dois meses, para Coleomegilla maculata e Eriopis
connexa, alimentados com ovos congelados de Anagasta kuehniella (25 ± 1°C, fotofase de 12
horas e 70 ± 10% de UR).......................................................................................................... 67
Tabela 5. Parâmetros biológicos dos ovos da geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis
connexa alimentadas com ovos congelados de Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12
horas e 70 ± 10% UR). ............................................................................................................. 68
Tabela 6. Duração média, em dias, das fases de larva, pré-pupa, pupa e do ciclo biológico da
geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa alimentadas com ovos congelados de
Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR). ................................... 69
Tabela 7. Viabilidade (%) das fases de larva, pré-pupa, pupa e da fase imatura (exceto fase de
ovo) da geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa alimentadas com ovos
congelados de Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR). ........... 69
x
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ......................................................................................................... 1
REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS ................................................................................... 4
CAPÍTULO I - DIVERSIDADE DE COCCINELLIDAE (COLEOPTERA) USANDO
PLANTAS AROMÁTICAS COMO SÍTIO DE SOBREVIVÊNCIA E REPRODUÇÃO
EM SISTEMA DE PRODUÇÃO AGROECOLÓGICO ...................................................... 6
RESUMO ................................................................................................................................... 7
ABSTRACT .............................................................................................................................. 8
1 INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 9
2 REVISÃO DE LITERATURA ........................................................................................... 12
2.1 Aspectos Ecológicos e Comportamentais dos Coccinellidae ...................................................................... 12
2.2 Espécies Vegetais Aromáticas Avaliadas .................................................................................................... 14
2.2.1 Coentro (Coriandrum sativum L.) ............................................................................................................ 14
2.2.2 Endro (Anethum graveolens L.) ............................................................................................................... 15
2.2.3 Erva-doce (Foeniculum vulgare Mill.) ..................................................................................................... 15
3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 16
3.1 Área do Experimento .................................................................................................................................. 16
3.2 Delineamento e Características do Experimento ......................................................................................... 16
3.3 Amostragem e Identificação dos Coccinellidae .......................................................................................... 17
3.4 Análises dos Dados ..................................................................................................................................... 18
3.4.1 Análise de variância ................................................................................................................................. 18
3.4.2 Análise faunística das populações de Coccinellidae ................................................................................ 19
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ........................................................................................ 21
4.1 Diversidade e Abundância das Espécies de Coccinellidae .......................................................................... 21
4.2 Análise de Variância ................................................................................................................................... 22
4.3 Uso das Espécies Aromáticas como Sítios de Sobrevivência e Reprodução pelos Coccinellidae .............. 23
4.4 Análise Faunística da Comunidade de Coccinellidae Visitante das Plantas Aromáticas ............................ 28
5 CONCLUSÕES .................................................................................................................... 33
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS .............................................................................. 34
xi
CAPÍTULO II - ASPECTOS BIOLÓGICOS DE Coleomegilla maculata E Eriopis
connexa (COLEOPTERA: COCCINELLIDAE) EM CONDIÇÕES DE
LABORATÓRIO .................................................................................................................... 43
RESUMO ................................................................................................................................. 44
ABSTRACT ............................................................................................................................ 45
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................... 46
2 REVISÃO DE LITERATURA ........................................................................................... 48
2.1 Taxonomia dos Coccinellidae ..................................................................................................................... 48
2.2 Aspectos Biológicos e Morfológicos dos Coccinellidae ............................................................................. 48
3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 52
3.1 Obtenção, Identificação e Escolha das Espécies de Coccinellidae.............................................................. 52
3.2. Obtenção dos Adultos da Primeira Geração (F
1
) em Laboratório .............................................................. 52
3.2.1 Obtenção de ovos de Anagasta kuehniella ............................................................................................... 53
3.2.2 Obtenção de pulgões ................................................................................................................................ 53
3.3 Descrição dos Experimentos de Laboratório com a Geração F
1
................................................................. 54
3.4 Parâmetros Biológicos da Primeira Geração (F
1
) ........................................................................................ 55
3.4.1 Fase de ovo............................................................................................................................................... 55
3.4.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa ............................................................................................................... 55
3.4.3 Fase adulta................................................................................................................................................ 56
3.4.4 Descrição dos experimentos de laboratório com a geração F
2
................................................................. 56
3.5 Determinação do Teor de Nitrogênio das Dietas Utilizadas ....................................................................... 57
3.6 Análise Estatística ....................................................................................................................................... 57
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ........................................................................................ 58
4.1 Aspectos Biológicos da Primeira Geração (F
1
) de Laboratório .................................................................. 58
4.1.1 Fase de ovo............................................................................................................................................... 58
4.1.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa ............................................................................................................... 60
4.1.3 Fase adulta................................................................................................................................................ 65
4.2 Aspectos Biológicos da Segunda Geração (F
2
) de Laboratório .................................................................. 68
4.2.1 Fase de ovo............................................................................................................................................... 68
4.2.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa ............................................................................................................... 68
4.2.3 Fase adulta................................................................................................................................................ 69
4.3 Teor de Nitrogênio das Dietas Utilizadas .................................................................................................... 69
5 CONCLUSÕES .................................................................................................................... 71
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS .............................................................................. 71
CONCLUSÕES GERAIS ...................................................................................................... 77
1
INTRODUÇÃO GERAL
O número de espécies de insetos descritas é estimado em aproximadamente um
milhão, dos quais cerca de 10% são insetos-praga, que prejudicam plantas, animais
domésticos e o próprio homem. Os danos causados às plantas são muito variáveis, podendo
ser observados em todos os órgãos vegetais, e sua severidade dependerá da espécie-praga,
densidade populacional, duração do ataque, tipo de cultura, estádio de desenvolvimento,
aspectos nutricionais e outros fatores bióticos, abióticos e suas interações.
Nos primórdios da agricultura, a cerca de 10.000 anos atrás, o controle das pragas era
realizado com um mínimo de interferência antrópica. O equilíbrio entre as comunidades de
insetos-praga e inimigos naturais era estabelecido de forma espontânea, pela auto-regulação
do agroecossistema. Com o passar do tempo e o extraordinário aumento na população
mundial, as sociedades humanas ficaram cada vez mais dependentes de umas poucas espécies
de plantas cultivadas, e estas perderam boa parte de sua base genética de resistência a pragas e
doenças. Isto levou a perdas de produção e ao aumento da dependência de insumos e
tecnologias para a manutenção das condições de crescimento das plantas cultivadas; fatos que
são intimamente ligados ao aumento dramático do uso dos agrotóxicos (GLIESSMAN, 2001).
Problemas ambientais relacionados à agricultura, especialmente pelo uso
indiscriminado e irracional dos agrotóxicos, têm sido denunciados desde os anos 60, iniciando
por Rachel Carson em seu livro “Primavera Silenciosa” publicado em 1964, no qual abordava
os impactos secundários no ambiente ocasionados por substâncias tóxicas, principalmente
inseticidas (ALTIERE, 2002). Outro aspecto não menos importante é a dependência
econômica que esses insumos externos trazem para o país e para os produtores rurais, gerando
perdas de divisas, descapitalização dos produtores e afetando a auto-sustentabilidade.
Por estas razões, é essencial dar maior atenção aos métodos não químicos de controle
de pragas e vetores, ou seja, optar por uma estratégia de controle de pragas mais segura e
efetiva. Recentemente, a questão passou a gerar efeitos práticos, particularmente nos países
desenvolvidos, através da adoção de políticas restritivas a práticas agrícolas ambientalmente
nocivas e de estímulos à agricultura de alto "valor biológico agregado". A tomada de
consciência, por parte da comunidade em geral e inclusive das grandes multinacionais, tem
feito com que estas invistam numa agricultura mais limpa, com o desenvolvimento de
produtos e estratégias menos nocivas ao ecossistema.
Tornando-se indispensável que se faça uma rápida e drástica mudança, a fim de
alcançar um controle de pragas que seja econômico e ecologicamente correto (DeBACH,
1974), essas estratégias incorporariam práticas tradicionais dos agricultores, em vez de
substituí-las e reduziria a dependência aos insumos importados, assegurando sua
sustentabilidade para desenvolver uma agricultura ambientalmente segura, viável
economicamente e socialmente justa. A sustentabilidade é alcançada através de práticas
agrícolas orientadas pelo conhecimento em profundidade dos conceitos e princípios
ecológicos para promover a agrobiodiversidade e os processos biológicos naturais
(GLIESSMAN, 2001).
Infere-se daí que o controle biológico é uma tecnologia promissora para o manejo de
pragas em sistemas agrícolas sustentáveis, visto que consiste na regulação natural do número
de plantas e animais por ação dos inimigos naturais. Basicamente três estratégias têm sido
adotadas pelo homem, através dos tempos, para manipular ou manejar os inimigos naturais
para uso na agricultura, a saber: controle biológico clássico, controle biológico aumentativo e
controle biológico conservativo (RABB et al., 1976; BARBOSA, 1998; AGUIAR-
2
MENEZES, 2003; ALTIERI et al., 2003; ALTIERI & NICHOLLS, 2007; VENZON et al.,
2005; AGUIAR-MENEZES, 2006).
O controle biológico clássico envolve a importação de agentes de controle biológico
da região de origem da praga, seja de um país para outro, ou de uma região para outra, de
modo a estabelecê-los permanentemente como novos elementos da fauna local (AGUIAR-
MENEZES, 2003; 2006).
No controle biológico aumentativo (ou por incremento), o inimigo natural é
multiplicado massalmente em laboratórios especializados, portanto, envolve a criação ou
produção massal do inimigo natural. Posteriormente, eles são liberados no campo no
momento apropriado (AGUIAR-MENEZES, 2003; 2006).
O controle biológico conservativo (ou por conservação) consiste no manejo do habitat
por meio do uso de práticas agronômicas que levem à preservação e ao aumento da
diversidade e abundância dos inimigos naturais das pragas nos agroecossistemas, por
fornecerem recursos para sobrevivência e reprodução dos mesmos, tais como, local de abrigo,
microclima adequado, sítio de hibernação, sítios de oviposição, acalasamento e/ou sítio de
alimentação (presas ou hospedeiros “alternativos”, pólen e/ou néctar para os estágios não
carnívoros dos inimigos naturais, ou para complementação da dieta com uma presa de
qualidade inferior ou na ausência da presa preferida), e consequentemente, aumentando sua
efetividade como agentes de controle biológico. Para tal, esta estratégia deve envolver a
introdução, nas margens ou dentro dos cultivos, de espécies vegetais que proporcionem esses
recursos vitais para os inimigos naturais das pragas agrícolas (AGUIAR-MENEZES, 2003;
2006).
Entre os inimigos naturais das pragas agrícolas, destacam-se as espécies de insetos
predadores da família Coccinellidae (Insecta: Coleoptera), conhecidas vulgarmente como
joaninhas e que desempenham um papel significativo no controle biológico de insetos e
ácaros fitófagos, apresentando grande potencial para serem manejados por meio das três
estratégias de controle biológico.
O primeiro caso de sucesso de controle biológico clássico no mundo, por exemplo, foi
obtido com a importação pelos Estados Unidos da América da joaninha Rodolia cardinalis
(Mulsant) a partir da Austrália, sendo introduzida em 1888 nos pomares de citros da
Califórnia para o controle da cochonilha Icerya purchasi (Maskell), conhecida como o
pulgão-branco-dos-citros (VAN DEN BOSCH et al., 1982; CALTAGIRONE & DOUTT,
1989). A partir daí, muitas outras espécies de joaninha têm sido subseqüentemente
aclimatadas, num esforço de controlar insetos-praga introduzidos em novas áreas (OBRYCKI
& KRING, 1998; IPERTI, 1999). No Brasil, por exemplo, cita-se o caso da joaninha
Crytolaemus montrouzieri Mulsant, que foi importada do Chile para o controle de
Planococcus citri Risso, conhecida como cochonilha branca dos citros (GRAVENA, 2008).
O controle biológico conservativo tem sido alvo de muitas pesquisas nos Estados
Unidos da América, Europa e Austrália, inclusive envolvendo os insetos predadores da
família Coccinellidae (PATT et al, 1997; COTTRELL & YEARGAN, 1998; OBRYCKI &
KRING, 1998; BARBOSA, 1998; LANDIS et al., 2000; ALTIERI et al., 2003). Todavia, no
Brasil, apesar dos relatos informais, pouco tem sido cientificamente registrado a respeito, com
exemplos raros envolvendo os Coccinellidae (MEDEIROS, 2007; RESENDE, 2008).
Todavia, a utilização de inimigos naturais, onde se inclui os Coccinellidae, visando
controle biológico de pragas na agricultura, depende da geração de conhecimento sobre
aspectos relacionados com sua fisiologia, biologia e ecologia, principalmente quando se tenta
encontrar estratégias de manejo ecologicamente fundamentadas no uso desses insetos
predadores (IPERTI, 1999; PARRA et al., 2002).
Neste contexto, o presente trabalho foi realizado com o objetivo geral de gerar
informações sobre aspectos ecológicos e biológicos dos Coccinellidae, visando dar subsídios
3
para o uso aplicado desses insetos predadores no controle biológico de pragas agrícolas, sendo
esses temas abordados em dois capítulos.
O capitulo I intitulado “Diversidade de Coccinellidae (Coleoptera) usando plantas
aromáticas como sítio de sobrevivência e reprodução em sistema de produção agroecológico”,
trata de estudos sobre aspectos ecológicos desses insetos predadores, os quais foram
conduzidos com os seguintes objetivos: 1) determinar se espécies botânicas da família
Apiaceae (Anethum graveolens L., Coriandrum sativum L. e Foeniculum vulgare Mill.),
particularmente durante suas fases de florescimento, favorecem o aumento da abundância de
Coccinellidae predadores; 2) avaliar o potencial dessas três espécies vegetais aromáticas como
provedoras de recursos vitais para sobrevivência e reprodução desses predadores; e 3)
identificar as espécies desses predadores atraídos por essas plantas e caracterizar a estrutura
da comunidade desses predadores, por meio da análise faunística; visando fornecer subsídios
para implantação de estratégias de controle biológico por conservação.
O capítulo II intitulado “Aspectos biológicos de Coleomegilla maculata DeGeer e
Eriopis connexa Germar (Coleoptera: Coccinellidae) em condições de laboratório”, trata de
estudos sobre a biologia dessas duas espécies de joaninhas, os quais foram conduzidos com os
seguintes objetivos: 1) determinar as características biológicas de duas espécies de
Coccinellidae: Coleomegilla maculata DeGeer e Eriopis connexa Germar, em condições de
laboratório, usando ovos de A. kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados (dieta
alternativa) e uma presa natural, o pulgão Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera:
Aphididae) como dietas para as larvas e os adultos desses predadores, e 2) avaliar a
adequabilidade desses ovos para o desenvolvimento, a reprodução e a sobrevivência dessas
espécies de joaninhas por duas gerações, visando gerar informações que auxiliem na
multiplicação e manutenção de coccinelídeos em laboratório e a sua utilização na implantação
de estratégias de controle biológico aumentativo.
4
REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS
AGUIAR-MENEZES, E. L. Controle biológico de pragas: princípios e estratégias de
aplicação em ecossistemas agrícolas. Seropédica: Embrapa Agrobiologia, 2003, 44p.
(Embrapa Agrobiologia. Documentos, 164).
AGUIAR-MENEZES, E. L. Controle biológico: na busca pela sustentabilidade da agricultura
brasileira. Campo & Negócios, Uberlândia, v 4, n. 42, p.66-67, 2006.
ALTIERI, M. A.; NICHOLLS, C. I. Biodiversidad y manejo de plagas en agroecosistemas.
Barcelona: Icaria, 2007. 247p.
ALTIERI, M. Agroecologia: bases científicas para uma agricultura sustentável. Guaíba:
Agropecuária, AS-PTA, 592p., 2002.
ALTIERI, M.; SILVA, E. N.; NICHOLLS, C. I. O papel da biodiversidade no manejo de
pragas. Ribeirão Preto: Holos, 226p, 2003.
BARBOSA, P. Conservation biological control. San Diego: Academic Press, 1998. 396p.
CALTAGIRONE, L. E; DOUTT, R. L. The history of the vedalia beetle importation to
California and its impact on the development of biological control. Annual Review of
Entomology, v 34, p. 1-16, 1989.
COTTRELL, T. E.; YEARGAN, K. V. Influence of a native wild, Acalypha ostryaefolia
(Euphorbiacea), on Coleomegilla maculata (Coleoptera: Coccinellidae) population density,
predation, and cannibalism in sweet corn. Environmental Entomology, Lanham, v. 27, n. 6,
p. 1375-1385, 1998.
DeBACH, P. Biological control by natural enemies. Cambridge University Press, 271p.,
1974.
GLIESSMAN, S. R. Agroecologia: processos ecológicos em agricultura sustentável. 2ª
edição. Porto Alegre: Universidade, UFRGS, 653p., 2001.
GRAVENA, S. Insetos benéficos na Gravena. Disponível em:
<http://www.gravena.com.br/insebenefico.htm>. Acesso em: 28 maio 2008.
IPERTI, G. Biodiversity of predaceous Coccinellidae in relation to bioindication and
economic importance. Agriculture, Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 74, p.
323-342, 1999.
LANDIS, D. A.; WRATTEN, S. D.; GURR, G. M. Habitat management to conserve natural
enemies of arthropod pests in agriculture. Annual Review of Entomology, Palo Alto, v.45,
p.175-201. 2000.
MEDEIROS, M. A. Papel da biodiversidade no manejo da traça-do-tomateiro Tuta
absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae). 145p. Tese (Doutorado em Ecologia)
- Universidade de Brasília, Brasília, 2007.
5
OBRYCKI, J. J.; KRING, T. J. Predaceous Coccinellidae in biological control. Annual
Review of Entomology, Palo Alto, v. 43, p. 295-321, 1998.
PARRA, J. R. P.; BOTELHO, P. S. M.; CORRÊA-FERREIRA, B. S.; BENTO, J. M. S.
Controle biológico no Brasil: parasitóides e predadores. São Paulo: Manole, 635p., 2002.
PATT, J. M.; HAMILTON, G. C.; LASHOMB, J. H. Impact of strip insectary intercropping
with flowers on conservation biological control of the Colorado potato beetle. Advances in
Horticultural Science, Firenze, v. 11, p. 175-181, 1997.
RABB, R. L.; STINNER, R. E.; BOSH, R. VAN DEN. Conservation and augmentation of
natural enemies, p. 233-254. In: HUFFAKER, C.B.; MESSENGER, P.S. (ed.). Theory and
practice of biological control. New York: Academic Press, 1976. 788p.
RESENDE, A. L. S. Comunidade de joaninhas (Coleoptera: Coccinellidae) e aspectos
fitotécnicos da couve (Brassica oleraceae var. acephala) em consórcio com coentro
(Coriandrum sativum), sob manejo orgânico. 77p. 2008. Dissertação (Mestrado em
Fitotecnia) – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica.
VAN DEN BOSH, MESSENGER, P.S.; GUTIERREZ, A.P. The history and development of
biological control. In: VAN DEN BOSH, MESSENGER, P.S.; GUTIERREZ, A.P. An
introduction to biological control. New York: Plenum Press, 1982b. p. 21-36.
VENZON, M.; ROSADO, M. C.; EUZÉBIO, D. E.; PALLINI, A. Controle biológico
conservativo. In: VENZON, M.; PAULA JÚNIOR, T. J. de; PALLINI, A. (eds.). Controle
alternativo de doenças e pragas. Viçosa: EPAMIG, 2005. p. 1-22.
6
CAPÍTULO I
DIVERSIDADE DE COCCINELLIDAE (COLEOPTERA) USANDO PLANTAS
AROMÁTICAS COMO SÍTIO DE SOBREVIVÊNCIA E REPRODUÇÃO EM
SISTEMA DE PRODUÇÃO AGROECOLÓGICO
7
RESUMO
Vários estudos, em sua maioria conduzida nos Estados Unidos da América, Europa e
Austrália, mostram que espécies da família Apiaceae podem proporcionar recursos vitais
concentrados para os insetos predadores e, consequentemente, aumentar sua eficiência como
agentes de controle biológico, sendo assim, a presença dessas plantas dentro de sistemas
agrícolas pode ser uma importante ferramenta para a conservação desses insetos. Todavia, no
Brasil, pouco tem sido cientificamente registrado a respeito do papel dessas plantas na
conservação de inimigos naturais das pragas agrícolas. Dentre os insetos predadores,
destacam-se as espécies da família Coccinellidae (Coleoptera), que, tanto na fase adulta como
na fase larval, são predadoras de pulgões, cochonilhas, psilídeos, ácaros etc., mas certas
espécies suplementam sua dieta alimentar com pólen e/ou néctar. Nesse contexto, este
trabalho teve os objetivos de determinar se Anethum graveolens L. (endro), Coriandrum
sativum L. (coentro) e Foeniculum vulgare Mill. (erva-doce) (Apiaceae), particularmente
durante suas fases de florescimento, favorecem o aumento da abundância de Coccinellidae
predadores; avaliar o potencial dessas espécies aromáticas como provedoras de recursos vitais
para sobrevivência e reprodução desses predadores; determinar a diversidade de espécies
desses insetos atraídos por essas plantas; e caracterizar a estrutura de sua comunidade por
meio da análise faunística. O estudo foi realizado no período de 14 de setembro de 2007 a 21
de janeiro de 2008, na unidade de pesquisa de produção orgânica integrada lavoura-pecuária,
em bases agroecológicas (Fazendinha Agroecológica km 47), localizada em Seropédica, RJ,
conduzindo um experimento com delineamento em blocos casualizados, com três tratamentos
(endro, coentro e erva-doce) e três repetições. Os adultos e formas imaturas (ovos, larvas e
pupas) de coccinelídeos foram coletados por meio de amostragens por remoção, e levados
para o laboratório. O número total de indivíduos em cada fase de desenvolvimento foi
determinado para cada tratamento, bem como a abundância relativa. A análise estatística foi
realizada em arranjo fatorial 3 x 7 com parcelas subdivididas no tempo. As populações dos
coccinelídeos em cada tratamento foram caracterizadas por meio dos índices faunísticos de
freqüência, constância, dominância, riqueza de espécies, índices de diversidade e
eqüitabilidade. Foi coletado um total de 547 espécimes de Coccinellidae, distribuídos em sete
espécies [Coleomegilla maculata (DeGeer), Coleomegilla quadrifasciata (Schönherr),
Cycloneda sanguinea (L.), Eriopis connexa (Germar), Harmonia axyridis (Pallas), Olla v-
nigrum (Mulsant) e Hippodamia convergens Guérin-Méneville] e uma espécie não
identificada da tribo Chilocorini. O endro proporcionou aumento significativo na abundância
de coccinelídeos em comparação ao coentro e à erva-doce. Essas três espécies vegetais
aromáticas foram usadas como sítios de sobrevivência e reprodução por coccinelídeos
predadores, por fornecer recursos alimentares (pólen e/ou presas) e/ou abrigo para larvas,
pupas e adultos, além de sítios de acasalamento e oviposição. As principais espécies visitantes
do coentro, endro e erva-doce, durante suas fases de florescimento, foram C. sanguinea e H.
convergens, incluindo E. connexa no coentro, por terem sido as mais freqüentes, constantes e
dominantes. Os índices de diversidade foram baixos nas três espécies aromáticas, devido à
alta freqüência relativa de C. sanguinea e H. convergens.
Palavras-chave: Apiaceae, joaninha, controle biológico conservativo.
8
ABSTRACT
Several studies, most of them carried out in the United States of America, Europe and
Australia, show that species of the family Apiaceae may provide a concentrated vital
resources for the predator insects and, consequently, to increase their efficiency as biological
control agents, thus, the presence of these plants within the agroecosystems may be an
important tool for conserving these insects. However, in Brazil, very few scientific reports
about the role of these plants on the conservation of the natural enemies of agriculture pests
are available. Among the predator insects, the species of the family Coccinellidae
(Coleoptera) are detached, which are as adult and larva predators of aphids, scales, psylids,
mites etc., but certain species supply their food diet with pollen and nectar. In this context,
this work aimed to determine if Anethum graveolens L. (dill), Coriandrum sativum L.
(coriander) and Foeniculum vulgare Mill. (sweet fennel) (all Apiaceae), particularly in their
blooming seasons, favor the increase of abundance of Coccinellidae predators; evaluate the
potential of these aromatic plants to provide the vital resources for survivorship and
reproduction of these predators; determine the species diversity of these insects attracted by
these plants; and characterize their community structure by the faunistic analysis. The study
was carried out from September 14
th
, 2007 to January 21
st
, 2008, in the experimental farm of
integrated crop-livestock organic production (Fazendinha Agroecológica km 47), localized in
the municipality of Seropédica, Rio de Janeiro, Brazil, where an experiment in a completely
randomized design was performed with three treatments (dill, coriander and sweet fennel) and
three replicates. The adults and immature stages (eggs, larvae and pupae) of coccinellids were
collected by removal samplings and taken to the laboratory. The total number of individuals
in each developing phase was determined for each treatment, as well the relative abundance.
The statistic analysis was performed in arrangement of 3 x 7 factorial of the split-plot in time.
The Coccinellidae populations in each treatment were characterized by the faunistic indexes
of frequency, constancy, dominance, species richness, diversity indexes and equitability. A
total of 547 specimens of Coccinellidae was collected, distributed in seven species
[Coleomegilla maculata (DeGeer), Coleomegilla quadrifasciata (Schönherr), Cycloneda
sanguinea (L.), Eriopis connexa (Germar), Harmonia axyridis (Pallas), Olla v-nigrum
(Mulsant) and Hippodamia convergens Guérin-Méneville], and an unidentified species of the
tribe Chilocorini. The dill provided significant increase in the abundance of coccinellids in
relation to the coriander and sweet fennel. These three aromatic vegetal species were used as
survival and reproduction sites by the coccinellids, providing food resources (pollen and/or
prey) and/or shelter for larvae, pupae and adults, besides the mating and oviposition sites. The
principal species visiting the coriander, dill and fennel, during their blooming seasons, were
C. sanguinea and H. convergens, including E. connexa on coriander, because they were more
frequent, constant and dominant. The diversity indexes were low in the three aromatic vegetal
species due to the high relative frequency of C. sanguinea and H. convergens.
Key words: Apiaceae, ladybeetles, conservation biological control.
9
1 INTRODUÇÃO
Nos últimos anos, especialmente após a Conferência das Nações Unidas para o Meio
Ambiente e Desenvolvimento Humano (também conhecida como a Cúpula da Terra, ou
Conferência Rio-92 ou Eco-92), a humanidade tem-se preocupado, de forma crescente, com
os problemas de conservação da qualidade do meio ambiente provocados por uma ampla
gama de atividades humanas, incluindo os relacionados à exploração agropecuária, na busca
da tão esperada qualidade de vida. Essa preocupação tem resultado na busca pelo setor
agropecuário de tecnologias para a implantação de sistemas de produção de enfoque
ecológico, rentáveis e socialmente justos (AGUIAR-MENEZES, 2006).
A pesquisa científica tem avançado no desenvolvimento de soluções tecnológicas para
uma agricultura sustentável, produtiva e ambientalmente equilibrada, que se apóia em práticas
agropecuárias que promovam a agrobiodiversidade e os processos biológicos naturais,
baseando-se no baixo uso de insumos externos, como as adotadas na agricultura orgânica de
bases agroecológicas (GLIESSMAN, 2001; AQUINO & ASSIS, 2005; AGUIAR-
MENEZES, 2006). Infere-se daí que o controle biológico é uma tecnologia promissora para o
manejo de pragas em sistemas agrícolas sustentáveis, porque se constitui num processo
natural de regulação das densidades populacionais das pragas pela ação de agentes de
mortalidade biótica, os quais são comumente chamados de inimigos naturais (AGUIAR-
MENEZES & MENEZES, 2005; AGUIAR-MENEZES, 2006).
Basicamente, três estratégias têm sido adotadas pelo homem, através dos tempos, para
manipular ou manejar os inimigos naturais para uso na agricultura, dentre elas, encontra-se o
controle biológico conservativo (ou por conservação) (RABB et al., 1976; AGUIAR-
MENEZES, 2003; 2006; VENZON et al., 2005). Esta estratégia envolve a conservação dos
inimigos naturais das pragas nos agroecossistemas por favorecer ou fornecer condições de
sobrevivência e reprodução aos mesmos, ao nível da propriedade rural e, desejavelmente,
também ao nível da paisagem agrícola, e conseqüentemente, aumentando sua efetividade
como agentes de controle biológico.
Para tal, essa estratégia envolve o manejo do habitat por meio do uso de práticas
agronômicas que resultem na preservação e/ou no aumento dos inimigos naturais das pragas
nos agroecossistemas, como, por exemplo, o uso de inseticidas organossintéticos seletivos aos
inimigos naturais. Todavia, na agricultura orgânica, esses produtos não são permitidos,
ademais, para garantir a sustentabilidade do sistema de produção, o controle biológico por
conservação deve envolver a incorporação de espécies vegetais que proporcionem recursos
vitais para os inimigos naturais, tais como, local de abrigo, microclima, sítio de hibernação,
sítio de alimentação (presas ou hospedeiros “alternativos”, pólen e/ou néctar) e/ou sítios de
oviposição e acalasamento (RABB et al., 1976; VAN EMDEN, 1989; ANDOW, 1991;
LONG et al., 1998; LANDIS et al., 2000; ALTIERI et al., 2003; NORRIS & KOGAN, 2005;
AGUIAR-MENEZES, 2003; 2004; 2006; ESPINDOLA et al., 2006).
A presa pode não ser a única fonte de recursos vitais para a sobrevivência e
reprodução dos insetos predadores, a exemplo dos Coccinellidae (Coleoptera). Outros
recursos, como pólen, néctar e requerimentos do habitat, podem desempenhar um papel
essencial para o sucesso reprodutivo desses insetos. O pólen (fonte de proteína) e o néctar
(fonte de carboidratos) sustentam o metabolismo e o desenvolvimento gamético de certas
espécies de predadores, representando um suplemento ou complemento de uma presa de
qualidade inferior, como ocorre para certas espécies de Coccinellidae (SMITH, 1960; 1961;
1965). Por exemplo, de acordo com Hoffmann & Fordsham (1993) e Weeden et al. (2008), o
10
pólen pode constituir até 50% da dieta do coccinelídeo Coleomegilla maculata (DeGeer), um
importante predador de pulgões.
Portanto, a suplementação nutricional pode ser requerida pelos inimigos naturais para
o sucesso dos programas de controle biológico, visto que muitos insetos predadores são
antófilos (que vivem nas flores, ou habitualmente as visitam) e seu estabelecimento e
desempenho são melhorados quando plantas fanerógamas estão presentes nos sistemas de
cultivo (HAGEN, 1962; HODEK, 1967; BUGG & WILSON, 1989; ALTIERI &
WHITCOMB, 1979; VAN EMDEN, 1989; MAINGAY et al., 1991; COWGILL et al., 1993;
PATT et al., 1997b).
Enquanto proporcionam nutrientes por meio do pólen e néctar, as plantas fanerógamas
podem também fornecer outros alimentos “alternativos” (outras espécies de presas
alternativas às principais ou preferenciais) e/ou sítios de acasalamento, oviposição e/ou abrigo
para esses insetos predadores (VAN EMDEN, 1989; ANDOW, 1991; LANDIS et al., 2000;
ALTIERI et al., 2003; NORRIS & KOGAN, 2005; AGUIAR-MENEZES, 2004).
Com esses recursos disponíveis, a emigração dos predadores a partir dos sistemas
agrícolas com flores pode ser minimizada (LONG et al., 1998; REBEK et al., 2005). A cor e o
cheiro das flores também podem ser atrativos para esses insetos e promoverem a imigração a
partir de áreas com ausência desses recursos florais (HASLETT, 1989; PATT et al., 1997b).
Dessa forma, as plantas fanerógamas proporcionam uma reserva concentrada de
recursos vitais para os insetos predadores, resultando num aumento de sua eficiência por meio
dos efeitos combinados do aumento da sobrevivência, longevidade, fecundidade, tempo de
permanência e imigração, de modo que a presença dessas plantas dentro de sistemas de
produção agrícola pode ser uma importante ferramenta para aumentar a conservação e
multiplicação dos insetos predadores nesses sistemas (HAGEN, 1962; HODEK, 1967;
ALTIERI & WHITCOMB, 1979; BUGG & WILSON, 1989; MAINGAY et al., 1991;
COWGILL et al., 1993; PATT et al, 1997b; COLLEY & LUNA, 2000; LANDIS et al., 2000;
ALTIERI et al., 2003; AGUIAR-MENEZES, 2004; PFIFFNER & WYSS, 2004). Outro
aspecto importante é que como essas plantas podem proporcionar uma fonte concentrada de
recursos vitais, elas necessitam tomar somente uma pequena porção da área total destinada ao
cultivo comercial para ser efetiva (GROSSMAN & QUARLES, 1993; CHANEY, 1998;
PFIFFNER & WYSS, 2004).
Todavia, a estrutura e coloração da corola, quantidade de pólen e/ou néctar das flores e
a fenologia das plantas influenciam no forrageamento dos insetos predadores (GILBERT,
1981; HASLETT, 1989; COLLEY & LUNA, 2000; ALTIERI et al., 2003; VENZON et al.,
2005; AGUIAR-MENEZES, 2004; 2006). Gilbert (1981) e Patt et al. (1997a) destacam a
importância do conhecimento das interações entre as características estruturais das plantas,
como a arquitetura floral, posição dos nectários em relação às outras partes das flores, e as
características morfológicas dos insetos, como as dimensões da cabeça e aparelho bucal para
seleção de plantas candidatas à atração de insetos predadores, as quais são conhecidas como
“beneficial insectary plants” nos países de língua inglesa (SINGH, 2004). De acordo com
Cowgill et al. (1993), Lunau & Wacht (1994) e Colley & Luna (2000), plantas com flores de
corola branca e amarela, por exemplo, têm sido consideradas boas candidatas para atração de
desses insetos.
Nesse sentido, a espécie botânica provedora do pólen passa a ser um requisito crítico
para seleção da planta florífera que irá compor o desenho do agroecossistema. Como adultos e
larvas de certas espécies de Coccinellidae são predadores antófilos, espera-se que quando
flores estão presentes no agroecossistema, estas permitam sua conservação, multiplicação e
eficiência. Segundo Colley & Luna (2000), pesquisas ainda são necessárias para identificar
quais plantas têm potencial como “beneficial insectary plants”.
11
Vários estudos, em sua maioria conduzida nos Estados Unidos, Europa e Austrália,
mostram que espécies vegetais das famílias Apiaceae (= Umbelliferae), Fabaceae (=
Leguminosae) e Compositae têm desempenhado esse importante papel ecológico (ALTIERI
& WHITCOMB, 1979; 1980; COLLEY & LUNA, 2000; DUFOUR, 2000; LANDIS et al.,
2000; ALTIERI et al., 2003).
Todavia, no Brasil, apesar dos relatos informais, pouco tem sido cientificamente
registrado a respeito do papel dessas plantas na conservação de inimigos naturais de pragas
agrícolas (GRAVENA, 1992; CHIARADIA et al., 2000; ALTIERI et al., 2003;
FERNANDES et al., 2005, RESENDE et al., 2007; MEDEIROS, 2007; RESENDE, 2008).
Visando fornecer subsídios para implantação de estratégias de controle biológico por
conservação em sistema de produção orgânica conduzido em bases agroecológicas, este
trabalho teve os seguintes objetivos: 1) determinar se Anethum graveolens L. (endro),
Coriandrum sativum L. (coentro) e Foeniculum vulgare Mill. (erva-doce) (Apiaceae),
particularmente durante suas fases de florescimento, favorecem o aumento da abundância de
Coccinellidae predadores; 2) avaliar o potencial dessas três espécies vegetais aromáticas como
provedoras de recursos vitais para sobrevivência e reprodução desses predadores; e 3)
identificar as espécies desses predadores atraídos por essas plantas e caracterizar a estrutura
da comunidade desses predadores, por meio da análise faunística.
12
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Aspectos Ecológicos e Comportamentais dos Coccinellidae
A família Coccinellidae pertence à ordem Coleoptera, a qual reúne os insetos
vulgarmente conhecidos como besouros. Os insetos dessa família são, numa linguagem
coloquial, chamados de coccinelídeos. Encontram-se presentes em todas as partes do mundo,
sendo comumente conhecidos no Brasil pelo nome de “joaninhas”, são os "ladybeetles" dos
norte americanos, "ladybird beetles" dos ingleses e "bêtes à Dieu" dos franceses (COSTA
LIMA, 1953).
Os coccinelídeos são encontrados em todos os tipos de ecossistemas terrestres, sejam
em tundras, cerrados, florestas, planícies ou montanhas (COSTA LIMA, 1953; IPERTI,
1999). Reúne cerca de aproximadamente 500 gêneros e 6000 espécies conhecidas ao redor do
mundo, distribuídas em seis subfamílias (Chilocorinae, Coccidulinae, Coccinellinae
(incluindo Psylloborini), Epilachninae, Scymninae e Sticholotinae) (IPERTI, 1999;
MARINONI et al., 2001; MILLÉO et al., 2007).
Os coccinelídeos são insetos holometabólicos, isto é, apresentam metamorfose
completa, o que significa que eles desenvolvem-se a partir de um ovo, passando pelos
estágios de larva e pupa, até se tornarem adultos. Quando completamente desenvolvida, a
larva escolhe um lugar apropriado para sofrer a metamorfose e prende-se pelo abdome à
superfície de um suporte, ficando a pupa aí presa e encoberta parcialmente pela última exúvia
larval (COSTA LIMA, 1953).
Cerca de 90% das espécies de Coccinellidae possuem hábitos alimentares carnívoros
e, portanto, desempenham a função trófica de predador na cadeia alimentar. Essas espécies
estão distribuídas entre as subfamílias Chilocorinae, Coccidulinae, Coccinellinae (menos
Psylloborini), Scymninae e Sticholotinae. Algumas espécies são fitófagas (subfamília
Epilachninae) ou fungívoras (Coccinellinae, tribo Psylloborini), apenas a hematofagia ainda
não foi registrada (COSTA LIMA, 1953; IPERTI, 1999; MARINONI et al., 2001; ELZINGA,
2000; MILLÉO et al., 2007).
Os adultos dos coccinelídeos são notoriamente conhecidos por seu colorido, dos mais
variados. Os adultos de espécies de cor vermelha, amarela, laranja, com ou sem manchas, e
brilhantes alimentam-se de pulgões (afidófagas), enquanto que as espécies menores e escuras,
geralmente pretas brilhantes, alimentam-se de cochonilhas (coccidófagas), moscas brancas e
ácaros. Coccinelídeos micófagos são geralmente marrom claro a brancos ou, às vezes,
amarelo claro (IPERTI, 1999). Esses três grupos representam 65%, 25% e 8% de todas as
espécies de Coccinellidae conhecidas, respectivamente (IPERTI, 1999).
Muitas espécies de coccinelídeos completam seu desenvolvimento larval e produzem
uma progênie viável apenas quando consomem sua presa preferencial, a qual estimula e
mantém a produção normal de ovos. Todavia, quando sua presa preferida está escassa ou na
presença de uma presa de qualidade inferior, certas espécies alimentam-se de recursos
alternativos, tais como fezes açucaradas excretadas por pulgões e cochonilhas (“honeydew”),
néctar floral ou extrafloral, pólen etc., para garantir sua sobrevivência (HODEK, 1973;
HAGEN, 1987; IPERTI, 1999). De acordo com Iperti (1999), a ausência desses recursos
alimentares alternativos limita a ocorrência e abundância de joaninhas nos agroecossistemas.
Segundo Hodek (1996), adultos de algumas espécies reconhecidamente carnívoras,
são também polinífagas (se alimentam de pólen). Estudos de Smith (1960; 1961)
demonstraram a influência de várias fontes de pólen no desenvolvimento de várias espécies
de Coccinellidae. Por exemplo, esse autor demonstrou que o desenvolvimento do
13
coccinelídeo polífago Coleomegilla maculata (DeGeer) é mais rápido e a taxa de
sobrevivência é maior, quando alimentado com uma mistura do pulgão-do-milho
Rhopalosiphum maidis (Fitch) (Hemiptera: Aphididae) mais pólen de milho (Zea mays L.), do
que quando as larvas receberam outro alimento. De acordo com Hoffmann & Fordsham
(1993) e Weeden et al. (2008), o pólen pode constituir até 50% da dieta alimentar de C.
maculata.
Patt et al. (1997b), ao estudarem o impacto do consórcio da berinjela (Solanum
melongena L.) com coentro (Coriandrum sativum L.) ou endro (Anethum graveolens L.) para
o controle biológico do besouro da batata do Colorado [Leptinotarsa decemlineata (Say),
Coleoptera: Chrysomelidae], obtiveram um número significativamente maior de joaninhas em
berinjela consorciada do que no monocultivo. Constataram que Coccinella septempunctata L.
(Coleoptera: Coccinellidae) foi mais abundante nas áreas com endro, e sugerem a ocorrência
de uma especificidade do predador com determinadas flores. Citam ainda que coentro
(Coriadrum sativum L.) e endro (Anethum graveolens L.) têm flores compatíveis com a
morfologia da cabeça da joaninha C. maculata. Segundo Gilbert (1981), flores de apiáceas,
como coentro e erva-doce (Foeniculum vulgare Mill.), têm corola curta facilitando acesso ao
néctar. Esses estudos consubstanciam a hipótese de que espécies vegetais da família Apiaceae
favorecem o estabelecimento, sobrevivência e reprodução de inimigos naturais, sobretudo, as
espécies de coccinelídeos predadores.
Os coccinelídeos vivem sobre as partes epigéias das plantas, onde depositam seus ovos
(COSTA LIMA, 1953). Em geral, as fêmeas afidófagos depositam a maioria de seus ovos em
grupo e entre ou próximo às colônias de pulgões, devido à presença de estímulos químicos
(odores dos pulgões ou à presença de “honeydew”) (HAGEN, 1962; EVANS & DIXON,
1986; IPERTI, 1999; EVANS, 2003). Todavia, algumas espécies podem também depositar
seus ovos sobre o substrato, sem a presença da presa. Por exemplo, Cottrell & Yeargan (1998)
observaram que mais de 85% das posturas de C. maculata são freqüentemente encontradas
em Acalypha ostryaefolia Ridell (Euphorbiaceae) uma planta espontânea comum nos campos
de milho doce em Kentucky, Estados Unidos, mesmo na presença de sua presa no milho doce
[ovos de Helicoverpa zea (Boddie)]. Esses autores também observaram que o canibalismo de
ovos e larvas de C. maculata de seus coespecíficos é comum quando suas posturas são
realizadas em milho doce, porém drasticamente reduzido em A. ostryaefolia. Segundo
Agarwala & Dixon (1992), larvas e adultos de coccinelídeos são induzidos ao canibalismo de
ovos e larvas de coespecíficos e, em menor grau, ao canibalismo de outras espécies de
coccinelídeos. Evans (2003) afirma que a estratégia de depositar ovos a modestas distâncias
das colônias de pulgões, utilizada pelos coccinelídeos, serve para minimizar o canibalismo de
ovos de seus coespecíficos.
De acordo com Hodek (1973), Hagen (1962, 1976) e Obrycki & Kring (1998), os
coccinelídeos predadores, por apresentarem grande capacidade de busca, elevado potencial
biótico, polifagia, serem predadores nas fases larval e adulta e ocupar uma variedade de
ambientes, além de serem muito vorazes, são caracterizados como eficientes predadores de
pulgões, cochonilhas, psilídeos, ácaros fitófagos, ovos de lepidópteros, lagartas neonatas e
ovos de coleópteros, tendo sido utilizadas no controle biológico de insetos-pragas em
diferentes cultivos.
De acordo com Majerus & Kearns (1989) e Iperti (1999), as espécies de Coccinellidae
frequentemente necessitam de certos requerimentos do habitat, podendo ser classificadas
como estenotópica (restrita a determinados ambientes) ou euritópica (ocupam variados
ambientes). Condições microclimáticas parecem ser particularmente importantes, bem como
certos tipos de vegetação são preferidas por determinadas espécies de coccinelídeos, os quais
inclusive exibem preferência por certos estratos (IPERTI, 1999). Por exemplo, Coccinella
septempunctata L. prefere ovipositar em plantas herbáceas (0-50 cm) infestadas por pulgões,
14
enquanto Adalia bipunctata (L.) depende de pulgões que atacam árvores (acima 2 m)
(IPERTI, 1999).
2.2 Espécies Vegetais Aromáticas Avaliadas
A família Apiaceae (= Umbelliferae) inclui as ervas aromáticas de pequeno a grande
porte (SANTOS et al., 2005). A pesquisa científica tem demonstrado que espécies dessa
família podem minimizar problemas com pragas quando associadas às culturas principais, por
meio da ação direta sobre a praga, dificultando ou prevenindo que a mesma se estabeleça
sobre as culturas, por exemplo, pela presença de óleos essências repelentes (SINGH &
KOTHARI, 1997), ou por sua ação indireta, ao estimular a persistência, a abundância e a
diversidade dos inimigos naturais das pragas, devido proporcionarem recursos vitais para
sobrevivência e reprodução desses insetos benéficos (BUGG & WILSON, 1989; PATT et al.,
1997b; COLLEY & LUNA, 2000; DUFOUR, 2000; LANDIS et al., 2000; ALTIERI et al.,
2003; SINGH, 2004).
A importância das Apiaceae é aumentada pelo fato de muitas espécies serem utilizadas
como medicamento ou condimento (LORENZI, 2002; FILGUEIRA, 2003). Recentemente,
houve um aumento no cultivo e na comercialização dessas plantas em virtude das inúmeras
pesquisas demonstrando os seus efeitos fitoterápicos (LORENZI, 2002). A crescente procura
por plantas medicinais, aromáticas e condimentares, é observada em diversos países devido à
tendência dos consumidores em utilizarem, preferencialmente, produtos farmacêuticos ou
alimentícios de origem natural (MARTINAZZO et al., 2007). No Brasil, o uso de plantas
medicinais é uma prática comum que tem sido transmitida de geração em geração e é
realizada por meio do extrativismo, além do cultivo de pequenos canteiros. Também as ervas
aromáticas e condimentares têm sido empregadas com freqüência na culinária, dando aroma,
sabor ou aspecto agradável, além de ajudar na conservação dos alimentos (KRUPPA &
RUSSOMANNO, 2006).
2.2.1 Coentro (Coriandrum sativum L.)
O coentro é uma hortaliça-condimento folhosa, anual, originária da região
mediterrânea, particularmente do sul da Europa e Oriente, de clima quente, intolerante a
baixas temperaturas, sendo semeado na primavera-verão, ou ao longo do ano, em localidades
baixas (SILVA JÚNIOR et al., 1995; FILGUEIRA, 2003). A planta é herbácea, crescendo
normalmente até uns 60 cm de altura, sua inflorescência consiste de uma umbela composta de
flores brancas ou róseas, frutos diaquênio ovóide ou globuloso (SILVA JUNIOR et al., 1995).
É uma das hortaliças mais comuns na culinária, sendo cultivada e consumida em quase todo o
mundo, suas folhas e sementes são utilizadas na composição e decoração de diversos pratos
regionais (SILVA JUNIOR et al., 1995). É rica em vitaminas A, B1, B2 e C, sendo boa fonte
de cálcio e ferro (HAAG & MINAMI, 1998). É especialmente utilizada no preparo de peixes,
aos quais confere um sabor característico. Seu cultivo não objetiva apenas a produção de
massa verde; suas sementes são de conhecido valor medicinal e o seu óleo é utilizado em
tratamentos reumáticos, cosmética e perfumaria (SILVA JUNIOR et al., 1995;
NASCIMENTO & PEREIRA, 2003). Seu cultivo é praticado por pequenos produtores, em
hortas domésticas, escolares e comunitárias. Por apresentar precocidade em seu ciclo (45-60
dias), esta cultura garante retorno rápido do capital investido, aumentando a renda das
famílias envolvidas na exploração, viabilizando a mão-de-obra familiar ociosa, tornando-se,
então, uma espécie de notável alcance social (PEDROSA et al., 1984; HAAG & MINAMI,
1998).
15
2.2.2 Endro (Anethum graveolens L.)
O endro é uma erva aromática, também conhecida como aneto, originária do
mediterrâneo, vegetando espontaneamente em várias regiões do sul da Europa, norte da
África e Ásia, sendo um condimento essencial na culinária do norte da Europa e usadas há
milhares de anos pelos egípcios como planta medicinal (MENEZES JUNIOR, 2004). É uma
planta herbácea anual, atinge até 1,20 m de altura e é extremamente resistente, adaptando-se
bem em vários tipos de clima. É uma espécie vegetal pouco conhecida no Brasil. Propagada
por meio de sementes, deve ser plantada no início da primavera, suas flores são amarelas
dispostas em quatro a oito umbelas e seu fruto é um diaquênio com sementes marrons, quando
maduras (COUTO, 2006; MENEZES JUNIOR, 2004).
É amplamente utilizado na indústria de perfumes e na culinária devido ao seu aroma e
sabor delicados (SANTOS et al., 2005). Na medicina popular é utilizado por suas
propriedades anti-sépticas, estimulantes, digestivas, para aliviar as dores causadas pelos gases
intestinais, auxiliar no tratamento de doenças e inflamações da boca e para controlar o vômito.
Não é muito utilizado na culinária brasileira, sendo muito empregado na Europa,
principalmente na Noruega e Suécia. Nestes países o endro está como o orégano para o
italiano. Podem-se usar as folhas frescas para condimentar molho branco, saladas e pepinos
em conserva; e as sementes secas podem ser empregadas no cozimento de beterrabas,
repolhos e couve-flor, para aromatizar vinagres, óleos e picles (MENEZES JUNIOR, 2004).
2.2.3 Erva-doce (Foeniculum vulgare Mill.)
A erva-doce é originária da África, Ásia e Europa, sendo também muito conhecida
pelos nomes anis ou funcho-doce. É uma espécie herbácea de ciclo perene, é disseminada por
sementes (COUTO, 2006), desenvolve-se bem em diversos climas, inclusive os temperados e
tropicais, em locais bem iluminados com luz solar direta (TESKE & TRENTINI, 1995). Esta
espécie alcança entre 1,0 a 2,0 m de altura, sua inflorescência é do tipo umbela composta de
sete a 20 sub-umbelas menores, suas flores são hermafroditas de cor amarela, produzem frutos
do tipo aquênio com sementes de coloração verde a pardo-amarelada (COUTO, 2006;
CURADO et al., 2007).
Como fitoterápico, atua nos aparelhos digestivo, intestinal e circulatório, favorece a
secreção brônquica e estimula as funções biológicas favorecendo a secreção láctea (TESKE &
TRENTINI, 1995). Devido às suas propriedades terapêuticas, a erva-doce tem encontrado
mercado garantido, o que confere a sua importância junto aos agricultores familiares e seu
cultivo parece apresentar boa aceitação em algumas regiões do país. Na região Nordeste, a
espécie tem se destacado em estados como a Bahia, Sergipe, Paraíba e Pernambuco, sempre
associada aos sistemas de produção desenvolvidos pelos agricultores familiares (CURADO et
al., 2007).
16
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área do Experimento
O experimento foi conduzido em condições de campo em área do Sistema Integrado
de Produção Agroecológica (SIPA – “Fazendinha Agroecológica km 47”). Este local foi
criado a partir de um projeto de cooperação técnica entre a Embrapa Agrobiologia e Embrapa
Solos, a Empresa de Pesquisa Agropecuária do Estado do Rio de Janeiro (Pesagro-
Rio/Estação Experimental de Seropédica) e a Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
(ALMEIDA et al., 2003; NEVES et al., 2005).
O SIPA localiza-se no município de Seropédica (22
o
45’ S, 43
o
41’ W e 33 m de
altitude), Região Metropolitana do Estado do Rio de Janeiro. O SIPA é uma unidade de
pesquisa de produção orgânica vegetal e animal integrada, em bases agroecológicas, de 70 ha
e que, dentre suas características, destacam-se a diversidade de hortaliças (consórcio e rotação
de culturas) e fruteiras, não uso de agrotóxicos e fertilizantes químicos solúveis, privilegiando
o uso de cobertura viva do solo, adubos verdes e compostos orgânicos. Anualmente, são
cultivadas mais de 50 espécies de hortaliças, adequando-se ao complexo leguminosas e
gramíneas para adubação verde e cobertura do solo, empregadas em sucessão e/ou consórcio
simultâneo, em diferentes glebas que variam de ½ a 1 ha. Somam-se à área de produção, 30
hectares de área de preservação de fragmento de Mata Atlântica e 14 hectares de pastagens.
São criados bovinos mestiços a pasto e galinhas poedeiras em regime de pastoreio rotativo
(NEVES et al., 2005).
Segundo a classificação de Köppen, o município de Seropédica apresenta o clima do
tipo Cwa, ou seja, quente e úmido, com temperatura média anual de 22,7
o
C e 1300 mm de
chuva anual, com uma estação seca de inverno (junho-agosto) e uma estação chuvosa de
verão (dezembro-fevereiro) (NEVES et al., 2005).
3.2 Delineamento e Características do Experimento
O delineamento experimental foi em blocos casualizados, com três tratamentos e três
repetições. Os tratamentos consistiram das seguintes espécies aromáticas: Anethum
graveolens L. (endro), Coriandrum sativum L. (coentro) cultivar Asteca, e Foeniculum
vulgare Mill. (erva-doce) cultivar Simão Dias.
As plantas foram cultivadas em canteiros de 2,0 m de comprimento por 1,0 m de
largura e 0,20 m de altura, levantados com auxílio de roto-encanteiradora tratorizada.
As parcelas experimentais constaram de 18 plantas por canteiro, distribuídas em três
linhas de seis plantas. Entre as parcelas de um mesmo bloco, foi deixado um espaço de 1,4 m,
no centro do qual foi cultivada uma linha com quatro plantas de milho (Zea mays L.), a fim de
constituir divisão física entre as espécies.
As mudas das espécies aromáticas foram produzidas a partir de sementes, em bandejas
de poliestireno expandido de 200 células, em casa de vegetação, com substrato formulado no
próprio SIPA, constituído de subsolo argiloso, esterco bovino curtido e vermicomposto, nas
proporções respectivas de 2:1:1 (base volumétrica). O transplantio das mudas foi realizado
para os canteiros, no espaçamento 0,30 x 0,30 cm, sendo em 06/07/2007 para o coentro e
09/07/2007 para o endro e a erva-doce (aos 33 e 36 dias após a semeadura, respectivamente).
O solo da área experimental é classificado como Argissolo Vermelho-Amarelo
(Embrapa, 2006). A análise química do solo dos canteiros apresentou em média os seguintes
resultados: pH em água = 6,1; Al
+++
= 0,0 cmol
c
dm
-3
; Ca
++
= 1,5 cmol
c
dm
-3
; Mg
++
= 0,9
17
cmol
c
dm
-3
; K
+
= 69,0 mg dm
-3
e P (Mehlich-1) = 123,0 mg dm
-3
, argila = 83 g Kg
-1
,areia =
876 g. Kg
-1
, e silte = 41 g Kg
-1
(Embrapa, 1997). Por não apresentarem problemas de acidez,
não foi realizada calagem. Adubação com esterco bovino curtido foi realizada no transplantio
das mudas, usando 2 kg m
-2
de canteiro.
Durante o ciclo das culturas, foram realizados tratos culturais normalmente adotados
em sistemas orgânicos de produção, como controle de plantas espontâneas por capinas
manuais, irrigação por microaspersão, adubação de cobertura com cama de aviário, sendo
excluso o uso de bioinseticidas no experimento e entorno para evitar que afetassem as
populações de insetos a serem avaliados.
3.3 Amostragem e Identificação dos Coccinellidae
As amostragens foram realizadas quando se observou os primeiros indivíduos de
coccinelídeos, que coincidiu com o período de florescimentos das espécies vegetais
aromáticas, iniciando em 14 de setembro de 2007 (início do florescimento) e finalizando-as
em 21 de janeiro de 2008, quando as flores de erva-doce haviam secado.
Foram realizadas amostragens por remoção dos coccinelídeos, examinando todas as
plantas de cada espécie aromática, seguindo metodologia proposta por Michels et al. (1996).
Durante um período de 20 minutos para cada parcela experimental, os adultos desses insetos,
quando observados em visitação às flores, ou mesmo, quando em repouso ou movimento
sobre outras partes das plantas, foram coletados manualmente ou com auxílio de aspirador
bucal, assim como as formas imaturas (ovos, larvas e pupas) presentes em qualquer parte das
plantas foram manualmente recolhidas.
Em seguida, os coccinelídeos coletados em cada parcela experimental foram
acondicionados separadamente em copos plásticos transparentes (250 mL), com tampas com
tela de organza para que ocorressem trocas gasosas e mantivesse os insetos vivos.
Essas amostragens ocorreram pela manhã, entre 8h e 12h, a intervalos de dois a 12
dias e em dias sem chuva, visto que, em monitoramento realizado em dia chuvoso, não foi
observado nenhum coccinelídeo visitando as plantas. Os dados climatológicos (Figura 1)
mostram que as amostragens ocorreram no período chuvoso não muito típico da região
(NEVES et al., 2005), acarretando em coletas com intervalos irregulares.
Figura 1. Média mensal das temperaturas máximas e mínimas e somatório mensal das
precipitações pluviométricas no período de julho de 2007 a janeiro de 2008. Fonte: Estação
Ecologia Agrícola, km 47 - Seropédica - INMET/ PESAGRO-RJ.
18
Os indivíduos coletados foram levados para o Laboratório de Controle Biológico da
Embrapa Agrobiologia. Os adultos foram contados e identificados por comparação com
espécimes da coleção de referência de coccinelídeos desse laboratório, cujas espécies foram
identificadas por taxonomistas desse grupo de insetos da Universidade Federal do Paraná
(UFPR, Curitiba, PR). Espécies coletadas que não tinham exemplares na coleção foram
enviados para identificação taxonômica por esses especialistas.
As formas imaturas foram criadas até a obtenção dos adultos, para identificação
conclusiva da espécie. As larvas coletadas foram individualizadas em frascos de vidro com
capacidade de 20 mL, procedimento adotado para se evitar canibalismo. Estes frascos foram
tapados com algodão hidrófilo e mantidos em câmara climatizada a temperatura de 25 ± 1
o
C e
fotofase de 14h. As larvas permaneceram nestes recipientes até a fase adulta, sendo
alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) ad libitum.
As posturas coletadas foram transferidas para tubos de ensaio de 40 mL, igualmente
tapados com algodão hidrófilo e mantidas sob as mesmas condições anteriormente
mencionadas. Diariamente era realizada a observação desses ovos e, a partir do segundo dia
após a eclosão, as larvas foram individualizadas e passaram pelo mesmo processo descrito
acima para aquelas coletadas no campo.
As pupas recolhidas foram individualizadas em frascos de vidro com capacidade de 20
mL e tapados com algodão hidrófilo, sendo mantidas nas mesmas condições que larvas e
ovos, até a emergência dos adultos.
Após a identificação dos indivíduos, os coccinelídeos, na fase adulta, foram liberados
em área da Embrapa Agrobiologia, com exceção das espécies Coleomegilla maculata DeGeer
e Eriopis connexa Germar, que foram utilizadas em experimentos que compõem o segundo
capítulo desta dissertação.
O número total de indivíduos em cada fase de desenvolvimento (ovo, larva, pupa e
adulto) foi determinado para cada tratamento, bem como a abundância relativa de adultos de
cada espécie de coccinelídeo coletada, que se referiu a percentagem de indivíduos da espécie
em relação ao número total de indivíduos de todas as espécies amostradas para cada
tratamento e época de amostragem.
3.4 Análises dos Dados
Para avaliação dos dados populacionais dos coccinelídeos coletados foram realizados
dois tipos de análise: a) análise de variância dos dados obtidos num total de sete amostragens
realizadas no período de 14 de setembro de 2007 a 31 de outubro de 2007; e b) análise
faunística com os dados obtidos num total de 16 amostragens realizadas no período total das
amostragens em campo (14 de setembro de 2007 a 21 de janeiro de 2008). Esta divisão se fez
necessária porque o coentro e endro, a partir de 31 de outubro de 2007, entraram em fase de
produção de sementes, resultando no secamento das plantas, o que poderia influenciar na
atratividade dos coccinelídeos. No primeiro período, as plantas das três espécies aromáticas
avaliadas estavam floridas simultaneamente.
3.4.1 Análise de variância
A análise estatística foi realizada em arranjo fatorial 3 x 7 com parcelas subdivididas
no tempo. Constaram como fatores três espécies aromáticas (coentro, endro e erva-doce) e
sete épocas de amostragem (0, 4, 14, 26, 33, 35 e 47 dias após início do florescimento –
DAIF), em três repetições. Os números de adultos de cada espécie de coccinelídeo coletada
foram transformados por (x+1)
½
para atenderem às pressuposições do delineamento estatístico
adotado, como normalidade e homogeneidade da variância dos erros, sendo posteriormente
submetido à ANAVA, através do programa SISVAR, conforme Ferreira (2000). Esta análise
19
baseou-se no número de adultos de coccinelídeos coletados nas parcelas experimentais, bem
como os provenientes das formas imaturas (ovo, larva e pupas) coletadas nessas parcelas e
que completaram seu desenvolvimento até adulto no laboratório. As comparações entre
médias foram realizadas pelo teste Scott-Knott a 5% de probabilidade.
3.4.2 Análise Faunística das populações de coccinellidae
As populações das espécies de coccinelídeos identificadas foram caracterizadas por
meio da análise faunística, com ênfase na determinação dos índices faunísticos de freqüência,
constância, dominância, riqueza de espécies, índices de diversidade e eqüitabilidade,
baseando-se no número de adultos de coccinelídeos coletados nas parcelas experimentais,
bem como os provenientes das formas imaturas (ovo, larva e pupas) coletadas nessas parcelas
e que completaram seu desenvolvimento até adulto no laboratório. Cada tratamento
experimental foi considerado como tendo uma comunidade de coccinelídeos com
características faunísticas próprias.
A freqüência foi expressa em porcentagem de indivíduos de cada espécie em relação
ao total de indivíduos da amostra para cada tratamento experimental (SILVEIRA NETO et al.,
1976), conforme a seguinte equação:
100.
N
ni
p =
Onde:
p = Freqüência da espécie i em percentagem;
n
i
= Número de indivíduos da espécie i na área; e
N = Número total de indivíduos coletados em cada tratamento, considerando todas as
espécies coletadas.
A constância foi determinada para cada espécie coletada por tratamento experimental,
por meio da equação citada por Silveira Neto et al. (1976):
C
=
Ct
Onde:
C = Constância;
Ce = Número de coletas contendo a espécie i; e
Ct = Número total de coletas.
Segundo a classificação de Daróz (1973), as espécies foram agrupadas em categorias,
de acordo com sua constância, da seguinte forma: presente em mais de 50% das coletas:
espécie constante (w); presentes em 25% a 50% das coletas: espécie acessória (y); e presentes
em menos de 25% das coletas: espécie acidental (z).
Quanto à dominância, as espécies foram caracterizadas como dominantes quando
apresentaram freqüência superior a 1/S, sendo que S é a riqueza de espécies e referiu-se ao
número total de espécies coletadas na área amostrada (PINTO-COELHO, 2000).
O índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) mede o grau de incerteza em prever
a que espécie pertencerá um indivíduo coletado, ao acaso, de uma amostra aleatória de uma
população com S espécies e N indivíduos. Em locais de alta diversidade, é difícil prever a
20
identidade da espécie de um exemplar capturado ao acaso, assim, o valor desse índice será
maior (MARGURRAN, 1988). Esse índice foi calculado para cada tratamento experimental e
por meio da seguinte equação citada por Margurran (1988):
()
∑
−=
S
ii
ppH
1
ln.'
Onde:
H’= Índice de Shannon-Wiener;
pi = Freqüência relativa da espécie i expressa em escala numérica (n
i
/N, onde n
i
=
número de indivíduos da espécie i; N = Número total de indivíduos coletados em cada
tratamento, considerando todas as espécies coletadas);
Σ = Somatório, para i variando de 1 a S (Riqueza).
O índice de diversidade de Margalef (α) expressa a relação entre o número de espécies
e o número total de indivíduos das espécies presentes na comunidade. Esse índice representa o
padrão de utilização de nichos pelas espécies, onde altos valores desse índice denotam alta
riqueza biológica. Esse índice foi calculado para cada tratamento experimental, segundo a
equação citada por Southwood (1995), a saber:
=
S-1
T
Lln N
Onde:
α = Índice de diversidade de Margalef;
S
T
= Riqueza de espécies na área amostrada;
N = Número total de indivíduos coletados na área amostrada, considerando todas as
espécies coletadas nessa área.
A eqüitabilidade representa a uniformidade do número de indivíduos entre as espécies,
com valor variando de 0 a 1, que é quando todas as espécies têm a mesma freqüência relativa.
Foi determinada utilizando-se a razão entre o índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) e
a diversidade máxima (H
máx
), a qual parte do pressuposto que todas as espécies têm a mesma
abundância. Nesse caso, H
máx
= ln S e a eqüitabilidade foi calculada para cada tratamento
experimental
pela seguinte equação citada por Pinto-Coelho (2000):
E = H’ / ln S
Onde:
E = Eqüitabilidade
H’ = Índice de diversidade de Shannon-Wiener;
ln S = Logaritmo neperiano da riqueza de espécies (S).
21
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Diversidade e Abundância das Espécies de Coccinellidae
No período de 14 de setembro de 2007 a 31 de outubro de 2007, além de uma espécie
não identificada de Coccinellidae da subfamília Chilocorinae (Tribo Chilocorini), foram
coletadas mais cinco espécies dessa família, todas pertencentes à subfamília Coccinellinae:
Coleomegilla maculata DeGeer, Coleomegilla quadrifasciata (Schönherr), Cycloneda
sanguinea (Linnaeus), Eriopis connexa (Germar) e Hippodamia convergens Guérin-
Meneville, 1842. Todas essas espécies já haviam sido constatadas na Fazendinha
Agroecológica km 47 (RODRIGUES, 2004; RESENDE et al., 2006), predando o pulgão da
couve Lipaphis pseudobrassicae Davis, com exceção da C. quadrifasciata (RESENDE et al.,
2006; 2007).
A abundância relativa das espécies de coccinelídeos variou entre as espécies de plantas
aromáticas e as épocas de amostragem (Figura 2). Na primeira avaliação, coccinelídeos
adultos não foram coletados na erva-doce, e apenas duas espécies foram coletadas no coentro
e endro, onde C. sanguinea foi mais abundante do que H. convergens. Nas demais épocas de
amostragem, pelo menos uma dessas duas espécies de coccinelídeos foi a mais abundante,
com exceção de algumas amostragens, a saber: na segunda amostragem (18/09/2007), onde
80% dos indivíduos coletados no coentro foram C. quadrifasciata, que na terceira
amostragem (28/09/2007), também foi a mais abundante (44% do total de indivíduos
coletados) nessa aromática. Na sexta amostragem (19/10/2007), 80% dos coccinelídeos
adultos coletados na erva-doce pertenceram a E. connexa. Nessa mesma espécie aromática, C.
maculata foi o coccinelídeo mais abundante (43%) na última amostragem (31/10/2007),
quando H. convergens foi a espécie mais abundante no coentro e endro (67% e 86%,
respectivamente).
Considerando todas as amostragens, indivíduos de C. sanguinea, E. connexa e H.
convergens foram coletados nas três espécies aromáticas. Todavia, espécimes de C. sanguinea
estiveram ausentes em algumas dessas espécies, dependendo da época de amostragem: no
coentro na segunda e sétima amostragens, sendo que nesta última, também não ocorreu no
endro. Na terceira amostragem, C. sanguinea constituiu 100% dos coccinelídeos coletados na
erva-doce, porém, esteve ausente na erva-doce, na primeira amostragem. E. connexa e H.
convergens ocorreram nas três espécies aromáticas na mesma época somente da quinta a
sétima amostragem. H. convergens não ocorreu nas plantas de erva-doce até a quarta
amostragem.
No geral, C. sanguinea foi a espécie mais abundante no coentro, representando 42,2%
dos espécimes coletados, seguida por H. convergens (28,9%), C. quadrifasciata (14,5%) e E.
connexa (10,8%). Todavia, H. convergens foi a mais abundante (53,0%) no endro, onde C.
sanguinea correspondeu a 30,5% dos insetos amostrados. Na erva-doce, C. sanguinea foi a
mais abundante (39,2%). C. sanguinea é tida como uma das principais espécies predadoras de
pulgões da cultura da erva-doce no estado da Paraíba (ABRAMSON et al., 2006;
WANDERLEY et al., 2006).
Resultados similares foram obtidos por Resende (2008), em experimento conduzido na
Fazendinha Agroecológica km 47, onde observou que C. sanguinea foi a espécie mais
freqüente (65,57%) no consórcio couve-coentro, seguida por E. connexa (26,23%) e H.
convergens (6,56%).
22
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3
0 DAIF* 4 DAIF 14 DAIF 26 DAIF 33 DAIF 35 DAIF 47 DAIF
Abundância relativa
Chilocorini
C. maculata
E. connexa
C. quadrifasciata
H. convergens
C. sanguinea
Figura 2. Abundância relativa das espécies de Coccinellidae coletadas em coentro, endro e
erva-doce, na Fazendinha Agroecológica km 47, durante o período de 14 de setembro a 31 de
outubro de 2007. Seropédica, RJ (T1 = coentro, T2 = endro e T3 = erva-doce). *DAIF = Dias
após início do florescimento.
Patt et al. (1997b), ao estudarem o impacto do consórcio da berinjela (Solanum
melongena L.) com coentro ou endro, ressaltaram que das seis espécies de coccinelídeos por
eles encontradas, C. maculata, Hippodamia variegata Goeze e Coccinella septempunctata
Linnaeus foram as mais abundantes, tanto no coentro quanto no endro. Este resultado difere
do encontrado neste estudo, visto que nessas duas espécies aromáticas, C. maculata se
mostrou consideravelmente pouco abundante.
4.2 Análise de Variância
A análise de variância indicou interação entre os fatores épocas de amostragem e
espécies aromáticas apenas para C. sanguinea (p=0,0007). Essa interação está graficamente
representada na Figura 3 (a), onde se pode observar efeito diferenciado dos 33 para os 35 dias
do início das amostragens nas parcelas com erva-doce, que foi marcada pelo decaimento
drástico do número de espécimes de coccinelídeos aos 35 dias, em relação às outras duas
aromáticas. Verificou-se que, nessas duas épocas, o número de indivíduos de C. sanguinea foi
significativamente superior no endro do que nas outras duas espécies aromáticas, sendo que
na erva-doce, esse número foi significativamente inferior aos 35 dias.
O número médio de espécimes de C. maculata e de C. quadrifasciata não apresentou
diferenças significativas durante o período de amostragens. Todavia, o número médio de
indivíduos de H. convergens e a média geral das espécies de coccinelídeos coletados
apresentaram significância quanto à espécie de planta (p =0,0025 e 0,0391, respectivamente)
e à época de amostragem (p =0,0001 e 0,0000, respectivamente), como pode ser visualizado
na Figura 3 (b) e (d). O número médio de espécimes de Chilocorini e de E. connexa foi
significativamente influenciado pelo efeito de época de amostragem (p=0,0024 e 0,04,
respectivamente). Observa-se na Figura 3 (c) que a partir dos 26 dias após o início das
23
amostragens, o número médio de indivíduos de E. connexa foi maior no endro do que nas
duas outras espécies aromáticas.
No geral, verificou-se que o endro foi a espécie aromática mais visitada pelos
coccinelídeos, diferindo significativamente do coentro e erva-doce, os quais não diferiram
entre si. Essa superioridade parece estar relacionada com a ocorrência de pulgões no endro,
conforme é relatado no item seguinte.
Figura 3. Número médio de indivíduos de Cycloneda sanguinea (a), Hippodamia convergens
(b), Eriopis connexa (c) e do total de coccinelídeos predadores (d) coletados em plantas de
coentro, endro e erva-doce, na Fazendinha Agroecológica km 47. Seropédica/RJ, 14 de
setembro a 31 de outubro de 2007. Barras representam o erro padrão da média de três
repetições.
4.3 Uso das Espécies Aromáticas como Sítios de Sobrevivência e Reprodução pelos
Coccinellidae
Durante o período de amostragem, foi observada a presença de todas as fases do ciclo
de desenvolvimento dos coccinelídeos em coentro, endro e erva-doce (Tabela 1). As posturas,
larvas e pupas foram encontradas mais comumente na erva-doce (50%, 49% e 74% do total
coletado para cada uma dessas fases, respectivamente), e os adultos no endro (44%).
As três espécies aromáticas avaliadas serviram como sítios de sobrevivência e
reprodução para os coccinelídeos coletados, uma vez que os mesmos as utilizaram como sítio
de acasalamento (Figura 4), sítio de oviposição (Figura 5), abrigo para larvas (Figura 6),
pupas (Figura 7) e adultos desses insetos (Figura 8 e Figura 9).
Dias após início das amostragens
0 7 14 21 28 35 42 49
Eriopis connexa (nº de indivíduos)
0
1
2
3
4
5
6
Coentro
Endro
Erva-doce
Cycloneda sanguinea (nº de indivíduos)
0
4
8
12
16
Coentro
Endro
Erva-doce
(a)
(c)
Dias após início das amostragens
0 7 14 21 28 35 42 49
Todas as espécies capturadas (nº de indivíduos)
0
8
16
24
32
40
48
Coentro
Endro
Erva-doce
Hippodamia convergens (nº de indivíduos)
0
4
8
12
16
20
24
Coentro
Endro
Erva-doce
(b)
(d)
24
Tabela 1. Número total das fases de desenvolvimento das joaninhas (Coleoptera:
Coccinellidae) coletadas em três espécies vegetais aromáticas, na Fazendinha Agroecológica
km 47. Seropédica/RJ, setembro de 2007 a janeiro de 2008.
Espécie aromática Postura Larva Pupa Adulto Total
Coentro 2 12 1 73 88
Endro 4 54 9 171 238
Erva-doce 6 63 29 147 245
Total 12 129 39 391 571
Observou-se ainda que as posturas de coccinelídeos foram realizadas nas plantas de
coentro na ausência de presas. Isto, na maioria das vezes não ocorre, pois em geral, as fêmeas
de Coccinellidae depositam a maioria de seus ovos entre ou próximo às colônias de pulgões,
devido à presença de estímulos químicos (odores dos pulgões ou à presença de “honeydew”
excretado por esses insetos), e assim, favorecendo as larvas recém-nascidas em encontrar suas
presas (EVANS & DIXON, 1986; IPERTI, 1999; EVANS, 2003). Essa afirmativa corrobora
as observações feitas no endro e na erva-doce, onde as posturas foram encontradas em
umbelas infestadas por pulgões (Figura 5). Todavia, Cottrell & Yeargan (1998) observaram
que mais de 85% das posturas de C. maculata são freqüentemente encontradas em Acalypha
ostryaefolia Ridell (Euphorbiaceae), uma planta espontânea comum nos campos de milho
doce em Kentucky, Estados Unidos, mesmo na presença de sua presa no milho doce [ovos de
Helicoverpa zea (Boddie)]. Esses autores também observaram que o canibalismo de ovos e
larvas de C. maculata de seus coespecíficos é comum quando suas posturas são realizadas em
milho doce, porém drasticamente reduzido em A. ostryaefolia.
Os resultados obtidos no presente estudo corroboram os de Resende (2008), que
também observou posturas de coccinelídeos no coentro na ausência de presas, em
experimento de consórcio de couve com coentro. Agarwala & Dixon (1992) e Evans (2003)
relatam que a estratégia usada pelos coccinelídeos de depositar ovos a modestas distâncias das
colônias de pulgões, serve para minimizar o canibalismo de ovos e larvas de seus co-
específicos. Entretanto, no presente estudo, não é possível afirmar que a postura dos
coccinelídeos nas plantas de coentro seja uma proteção contra canibalismo, visto que das doze
posturas coletadas, apenas duas (17%) foram realizadas no coentro (Tabela 1). Este resultado
apresenta-se muito próximo do obtido por Resende (2008), o qual observou que apenas 22%
das posturas de coccinelídeos coletadas foram encontradas no coentro.
Das posturas encontradas no coentro, as que resultaram em eclosão das larvas e
desenvolveram-se até a fase adulta, foram as da espécie Hippodamia convergens. No endro,
as posturas foram de Eriopis connexa, H. convergens e da tribo Chilocorini, enquanto que na
erva-doce, obtiveram-se posturas de Coleomegilla quadrifasciata e H. convergens.
25
Figura 4. Adultos de Hippodamia
convergens acasalando em inflorescência
de erva-doce.
Figura 5. Postura de Coccinellidae em umbela
de erva-doce.
Figura 6. Presença de larva de
Coccinellidae em inflorescência de erva-
doce.
Figura 7. Pupas de Hippodamia convergens em
umbela de erva-doce.
Figura 8. Adulto de Hippodamia
convergens sobre folha de coentro.
Figura 9. Adulto de Cycloneda sanguinea em
inflorescência de erva-doce.
26
Todavia, nem todas as posturas coletadas resultaram em eclosão das larvas o que
impossibilitou a identificação das espécies que as originaram (Tabela 2). Estes ovos
apresentavam-se iguais em aparência aos demais, porém por algum motivo desconhecido não
ocorreu à eclosão das larvas.
Tabela 2. Número total de posturas, larvas e pupas que não completaram suas fases de
desenvolvimento e coletadas em três espécies aromáticas na Fazendinha Agroecológica km
47. Seropédica/RJ, setembro de 2007 a janeiro de 2008.
Espécie aromática Postura Larva Pupa Total
Coentro 1 4 0 5
Endro 1 1 0 2
Erva-doce 3 12 2 17
Total 5 17 2 24
Larvas e pupas de coccinelídeos foram coletadas nas três espécies aromáticas (Tabela
1), sendo que as larvas coletadas no coentro eram das seguintes espécies: C. maculata, C.
quadrifasciata, E. connexa e H. convergens. Com exceção de C. quadrifasciata, Resende
(2008) também observou que larvas das mesmas espécies coletadas também usaram o coentro
como local de abrigo. No endro, as larvas pertenciam às espécies: C. sanguinea, E. connexa e
H. convergens. Já na erva-doce, as espécies foram C. maculata, C. sanguinea, E. connexa e
H. convergens. Com relação às pupas, no coentro foi capturada uma única pupa de C.
sanguinea, corroborando os resultados de Resende (2008). No endro, pupas de duas espécies
foram coletadas: C. sanguinea e H. convergens. Pupas de quatro espécies foram coletadas na
erva-doce: C. sanguinea, C. maculata, E. connexa e H. convergens. Um maior número de
larvas e pupas de coccinelídeos foi coletado na erva-doce, porém, isto era previsível devido ao
maior número de coletas neste tratamento.
Dezessete larvas no total, coletadas nas três espécies aromáticas, não completaram seu
desenvolvimento em condições de laboratório (Tabela 2), porque estavam parasitadas. Os
parasitóides emergidos das larvas pertencem à ordem Hymenoptera (Encyrtidae), sendo
identificados como Homalotylus sp., o mesmo encontrado por Resende (2008), que em seu
trabalho de couve consorciada com coentro, observou 19 larvas de joaninhas parasitadas por
esta mesma espécie. Várias espécies de Homalotylus já estão citadas como parasitóide
gregário de larva de Coccinellidae, particularmente das subfamílias Coccinellini, Chilocorini
e Psylloborini (COSTA LIMA, 1953; CERYNGIER & HODEK, 1996; POORANI, 2007). O
hábito gregário também foi observado, obtendo-se de dois a cinco indivíduos por larva. Das
espécies de coccinelídeos coletadas no presente trabalho, larvas de C. sanguinea e E. connexa
estão registradas como hospedeiras de H. mirabilis (Bréthes) e H. eytelweini (Ratzeburg)
(ALBERLENC, 2007).
Duas das 29 pupas coletadas na erva-doce também não completaram seu
desenvolvimento em condições de laboratório, não havendo com isso, a emergência de adulto,
que, por sua vez, impediu a identificação conclusiva da espécie. Disney & Beuk (1997),
Durska et al. (2003), Mustu & Kilincer (2006), Poorani (2007) e Resende (2008) relatam a
mortalidade de pupas de coccinelídeos devido ao parasitismo por dípteros da família
Phoridae. No presente estudo, não ocorreu a emergência de parasitóides das pupas que não
completaram seu desenvolvimento, nem parasitóides foram recuperados após dissecação das
pupas, uma vez que se tornaram secas.
Os adultos de coccinelídeos, além de serem observados em acasalamento nas plantas
(Figura 4), também foram vistos em constante visitação às flores de endro e erva-doce (Figura
9), e por vezes, suas larvas (Figura 6). As espécies de coccinelídeos visitantes de coentro,
endro e erva-doce foram C. sanguinea, C. quadrifasciata, E. connexa e H. convergens. Não se
27
observou a visitação floral desses insetos em coentro, discordando dos resultados de Resende
(2008). Observações semelhantes foram feitas por Maingay et al. (1991), os quais coletaram
11 espécies de coccinelídeos visitando flores de erva-doce, sendo que observaram oito
indivíduos de duas espécies [Cycloneda munda (Say) e Coleomegilla maculata DeGeer]
alimentando-se em flores dessa planta e, várias vezes, observaram indivíduos de Coccinella
septempunctata (L) alimentando-se em flores de endro. Em parte, os resultados obtidos no
presente estudo também corroboram os de Patt et al. (1997b), os quais observaram casais de
joaninhas acasalando frequentemente nas inflorescências de coentro e endro. No presente
estudo, observou-se o acasalamento de C. sanguinea e H. convergens (Figura 4) nas umbelas
de erva-doce e endro.
Segundo Hagen (1962) e Hodek (1967; 1973), os coccinelídeos predadores necessitam
de suplementação nutricional, pois além das presas, o pólen e o néctar representam uma fonte
de recurso alimentar suplementar, que sustentam o metabolismo e o desenvolvimento
gamético de certas espécies. De acordo com Weeden et al. (2008), o pólen pode constituir
50% da dieta do coccinelídeo polífago C. maculata. Smith (1960; 1961) demonstrou a
influência de várias fontes de pólen no desenvolvimento de várias espécies de Coccinellidae.
Por exemplo, Smith (1965) mostrou que o desenvolvimento das larvas de C. maculata foi
mais rápido e sua taxa de sobrevivência foi maior, quando alimentadas com uma mistura do
pulgão-do-milho Rhopalosiphum maidis (Fitch) (Hemiptera: Aphididae) mais pólen de milho
(Zea mays L.), do que quando as larvas receberam outro alimento. Os resultados desses
estudos podem explicar o comportamento observado dos coccinelídeos em realizar a visitação
às flores do endro e erva-doce, visando certamente obter esses recursos alimentares.
Outra observação importante foi a ocorrência de infestação por pulgões no endro e na
erva-doce, em épocas próximas ao final do florescimento, porque constituíram presas para os
coccinelídeos coletados nessas plantas, tanto por sua fase larval (Figura 10) como adulta,
particularmente C. sanguinea, E. connexa e H. convergens.
Figura 10. Larva de coccinelídeo predando pulgões (Hyadaphis foeniculi) na erva-doce.
O endro começou a florir dia 10 de setembro de 2007 e pequenas colônias de pulgões
foram observadas próximas de suas inflorescências em 17 de outubro daquele ano (101 dias
após o transplantio) e quando todas as plantas das parcelas experimentais encontravam-se
floridas. Na erva-doce, foram observadas colônias um pouco maiores de pulgões. Estas
também foram observadas próximas de suas umbelas (Figura 10), em 27 de novembro de
28
2007 (141 dias após o transplantio), e quando todas as plantas das parcelas experimentais
estavam floridas.
Ambos, endro e erva-doce, foram infestados por uma mesma espécie de pulgão:
Hyadaphis foeniculi (Passerini) (Hemiptera: Aphididae). Essa espécie já havia sido observada
infestar umbelíferas no Brasil (SOUSA-SILVA & ILHARCO, 1995), porém, é citada como a
principal praga da cultura da erva-doce na microregião de Curimataú do estado da Paraíba,
especialmente nos municípios de Esperança e Remígio, onde esse pulgão ataca várias partes
da planta, mas que se concentram principalmente nas inflorescências, causando sérios
prejuízos (MARTINS et al., 2002). Levantamentos realizados mostraram que a época de
ataque do pulgão ocorre por volta de dois meses da floração (MARTINS et al., 2002,
MORAES FILHO et al., 2002; ABRAMSON et al., 2006). O ataque do mesmo pulgão já foi
observado no município de Simão Dias, Sergipe (CURADO et al., 2007), e também nas
regiões do Agreste e Pernambuco (WANDERLEY et al., 2002). ABRAMSON et al. (2006) e
WANDERLEY et al. (2006) relatam C. sanguinea como principal predador de H. foeniculi no
estado da Paraíba. Essa mesma relação predor-presa foi observada no presente estudo.
Não houve infestações de pulgões nas plantas de coentro, diferindo dos resultados
obtidos por Resende (2008), em experimento conduzido com coentro também na Fazendinha
Agroecológica km 47.
A presença de pulgões (H. foeniculi) no endro e na erva-doce pode ser considerada
como fator de caráter prático para conservação de coccinelídeos predadores na área de
plantio, visto que sendo esses pulgões predados por esse grupo de insetos, tanto por sua fase
larval como adulta, podem então, servir como presa “alternativa”, se considerarmos essas
plantas aromáticas como companheira de outras culturas principais, como as hortaliças, que
não sejam hospedeiras da mesma espécie de pulgão. Com esse recurso alimentar disponível,
mais os recursos florais (particularmente pólen) dessas plantas aromáticas e seu uso como
sítios de acasalamento, oviposição e abrigo, a taxa de emigração dos coccinelídeos deve ser
minimizada, contribuindo para conservação e aumento da abundância e, até mesmo, da
eficiência, desses insetos predadores nos sistemas de produção agrícola, conforme discutido
por vários autores (HAGEN, 1962; HODEK, 1967; RABB et al., 1976; ALTIERI &
WHITCOMB, 1979; BUGG & WILSON, 1989; VAN EMDEN, 1989; ANDOW, 1991;
MAINGAY et al., 1991; COWGILL et al., 1993; GROSSMAN & QUARLES, 1993; PATT
et al, 1997b; COLLEY & LUNA, 2000; LANDIS et al., 2000; ALTIERI et al., 2003;
AGUIAR-MENEZES, 2004; PFIFFNER & WYSS, 2004).
4.4 Análise Faunística da Comunidade de Coccinellidae Visitante das Plantas
Aromáticas
Foi coletado um total de 547 espécimes de coccinelídeos, distribuídos em sete
espécies, a saber: C. maculata DeGeer, C. quadrifasciata (Schönherr), C. sanguinea
(Linnaeus), E. connexa (Germar), Harmonia axyridis (Pallas), H. convergens Guérin-
Méneville, Olla v-nigrum (Mulsant) (Coccinellinae), e uma espécie não identificada da tribo
Chilocorini (Chilocorinae) (Tabela 3). Duas outras espécies de coccinelídeo (H. axyridis e O.
v-nigrum) foram coletadas apenas na erva-doce, quando o endro e o coentro já se
encontravam secos. Com exceção da tribo Chilocorini, as demais espécies já foram
registradas ocorrer na Fazendinha Agroecológica km 47 (SPOLIDORO et al., 2003;
RODRIGUES, 2004; RESENDE et al., 2006; 2007; RESENDE, 2008).
É comum a ocorrência de três a quatro espécies de coccinelídeos predadores num
mesmo habitat, alimentando-se da mesma espécie de presa, mas às vezes, duas espécies de
um mesmo gênero presentes num mesmo habitat possam se alimentar de diferentes espécies
de presa (HAGEN, 1962; HODEK, 1973; ARIOLI & LINK, 1987; MILLÉO et al., 2007).
Todas as espécies amostradas, incluindo a tribo, têm hábito predador, alimentando-se de
29
pulgões, embora espécies da subfamília Chilocorinae geralmente se alimentam de cochonilhas
(TEDDERS, 1978; ARIOLI & LINK, 1987; RESENDE et al., 2006; 2007; MILLÉO et al.,
2007; WEEDEN et al., 2008).
Tabela 3. Análise faunística das populações de coccinelídeos predadores em diferentes
espécies aromáticas
(1)
. SIPA, Seropédica, RJ, de setembro de 2007 a janeiro de 2008.
Táxon
Coentro Endro Erva-doce
N F C D N F C D N F C D
C. maculata
2 2,4 Z n 7 3,0 Y n 4 1,8 Y n
C. quadrifasciata
12 14,5 W n 0 – – – 0 – – –
C. sanguinea
35 42,2 W d 72 30,5 W d 91 39,9 W d
Chilocorini 1 1,2 Z n 8 3,4 Y n 4 1,8 Z n
E. connexa 9 10,8 W n 24 10,2 W n 37 16,2 W d
H. axyridis
0 – – – 0 – – – 3 1,3 Z n
H. convergens 24 28,9 W d 125 53,0 W d 88 38,6 W d
O. v-nigrum 0 – – – 0 – – – 1 0,4 Z n
Total 83 236 228
S 6 5 7
α 1,13 0,73 1,29
H 1,39 1,15 1,25
E 0,77 0,71 0,64
(1
) Período de coleta: de 14 de setembro a 21 de janeiro de 2008 (número de coletas em coentro e
endro = 7 e em erva-doce = 16). N = Número de coccinelídeos capturados; F = Freqüência relativa
(%); C = Constância (W = constante, Y = acessória e Z = acidental); D = Dominância (d = dominante
e n = não dominante); S = Riqueza de espécies; H = Índice de diversidade de Shannon-Wiener; E =
Eqüitabilidade; α = Índice de diversidade de Margalef; – = não houve captura de espécimes.
C. sanguinea e H. convergens foram as espécies mais freqüentes nas três espécies
vegetais (Tabela 3). Esses resultados diferem dos obtidos por Resende et al. (2007), que ao
estudarem a diversidade de insetos predadores associados ao consórcio de couve com
leguminosas para adubação verde na Fazendinha Agroecológica km 47, observaram que
Hyperaspis (Hyperaspis) festiva Mulsant ocorreu com maior freqüência em relação às outras
17 espécies de joaninhas capturadas em placas amarelas adesiva, tanto no consórcio couve-
crotalária ou mucuna anã (75,7% e 77,9%, respectivamente) como no monocultivo de couve
(64,6%). Esses resultados foram confirmados por Resende (2008), ao caracterizar a
comunidade de joaninhas em consórcio de couve-coentro implantado na Fazendinha
Agroecológica km 47.
Harmonia axyridis sendo uma espécie exótica e com capacidade de colonização do
habitat, sua baixa freqüência na área de estudo, incluindo o fato de ter sido caracterizada
como acidental (Tabela 3), são características que se mostram positiva quanto ao seu impacto
sobre a comunidade de coccinelídeos nativos, visto que existem registros na literatura de que
H. axyridis alimenta-se de larvas de outras espécies de Coccinellidae e Chrysomelidae e
considera-se que esta espécie tem potencial para causar o deslocamento de espécies nativas
(ALMEIDA & SILVA, 2002; ADRIAENS et al., 2003; MILLÉO et al., 2007).
Segundo Silveira Neto et al. (1976) e Anacleto & Marchini (2005), a dominância
consiste na capacidade ou não da espécie em modificar, em seu benefício, o impacto recebido
do ambiente, podendo, assim, causar o aparecimento ou o desaparecimento de outros
30
organismos. H. axyridis só foi coletada em erva-doce, sendo caracterizada como não
dominante.
Analisando a constância das espécies de coccinelídeos coletadas ao longo do período
de amostragens, C. sanguinea, E. connexa e H. convergens foram coletadas em mais de 55%
de todas as amostragens, sendo classificadas como espécies constantes (Tabela 3). Resende
(2008) também caracterizou as duas primeiras espécies como constante em experimento sobre
a influência do consórcio couve-coentro na comunidade de joaninhas presente na Fazendinha
Agroecológica km 47. C. quadrifasciata ocorreu somente no coentro, mas foi constante
(Tabela 3) e O. v-nigrum ocorreu apenas na erva-doce, igualmente a H. axyridis, sendo ambas
caracterizadas como acindental.
Os resultados demonstraram que 57% das espécies identificadas foram classificadas
como acessórias ou acidentais. O significativo número de espécies acidentais comparado ao
total de espécies encontradas vai ao encontro dos resultados de Ferreira (1986), que
argumenta que esta instabilidade pode estar relacionada com fatores ambientais e com a
interferência antrópica.
O. v-nigrum foi coletada numa única amostragem, constando de apenas um indivíduo,
o que indica que a ocorrência dessa espécie na região é considerada acidental. Todavia, de
acordo com Gordon (1985), O. v-nigrum é uma espécie que prefere habitats arbóreos e,
portanto, pode ter sua ocorrência limitada em ambientes com vegetação do tipo herbácea,
como é a Fazendinha Agroecológica, em que grande parte de sua área é ocupada por cultivo
de hortaliças (NEVES et al., 2005). Apesar disto, Spolidoro et al. (2003) coletaram também
apenas um indivíduo dessa espécie em levantamentos realizados nas tangerineiras usadas em
cordões de contorno e como quebra-vento na Fazendinha Agroecológica km 47. Segundo
esses autores, esta espécie tem provavelmente uma associação alimentar intrínseca apenas
com pulgões. No presente estudo, O. v-nigrum foi coletada quando a erva-doce encontrava-se
infestada pelo pulgão H. foeniculi, porém, não foi observada sua predação por esse
coccinelídeo.
A riqueza de espécies de coccinelídeos foi muito similar entre as três espécies vegetais
aromáticas (Tabela 3), provavelmente pela contigüidade das parcelas experimentais. Isto
sugere a baixa eficiência do milho como uma barreira física entre as parcelas.
Os resultados de riqueza foram similares aos obtidos por Patt et al. (1997b), que ao
estudarem a influência do consórcio de berinjela com coentro ou endro na diversidade de
joaninhas, observaram maior riqueza destes insetos nos consórcios (S = 6) do que no
monocultivo (S = 5). Porém, em outros estudos conduzidos na Fazendinha Agroecológica km
47, obteve-se valores de riqueza de espécies de coccinelídeos superiores ao obtido no presente
estudo, a saber: Rodrigues (2004), que obteve uma riqueza de oito espécies de joaninhas
visitando as tangerinas infestadas por cochonilhas, Resende et al. (2007), que obtiveram 15
espécies no consórcio de couve com adubos verdes, algumas das quais predadoras de pulgões
da couve, e Resende (2008), que coletaram 21 espécies no plantio consorciado de couve com
coentro, sendo este último infestado por pulgões.
Provavelmente, as diferenças em termos de riqueza de espécies estejam relacionadas
aos hábitos alimentares e à escolha do habitat pelos coccinelídeos, a qual normalmente está
baseada em seu grau de atração, visto que além da preferência hospedeira, como os
coccinelídeos afidófagos que preferem predar pulgões, e os coccinelídeos coccidófagos que
preferem as cochonilhas como presas, certos tipos de vegetação são preferidos por
determinadas espécies de coccinelídeos, incluindo preferências por certos estratos da planta,
como, por exemplo, Coccinella septempunctata L. que prefere ovipositar em plantas
herbáceas (0-50 cm) infestadas por pulgões, enquanto Adalia bipunctata (L.) dependem de
pulgões que atacam árvores (acima 2 m) (IPERTI, 1999).
31
Avaliando a dinâmica das redes alimentares, Odum (1983) verificou que, através da
seleção natural, os predadores e parasitas adaptam-se de tal forma que, em muitos casos, além
de evitar a destruição de suas fontes alimentares, garantem ou até ampliam o bem-estar
continuado de suas presas. Ricklefs (1996) afirma que nenhum organismo pode viver em
todos os tipos de habitats, manipular todos os tipos de presas, ou suportar quaisquer condições
físicas igualmente bem. Assim, os ambientes heterogêneos requerem que os indivíduos façam
escolhas que permitam o uso otimizado do habitat. Assim, a Fazendinha Agroecológica km
47, por caracteriza-se pela diversidade de culturas herbáceas e arborícolas, mostra-se como
uma agroecossistema heterogêneo, possibilitando a ocorrência de uma diversidade de
coccinelídeos que exploram diferentes tipos de habitats, e até mesmo, diferentes estratos da
vegetação.
Azeredo et al. (2000) capturaram 48 exemplares de C. sanguinea, destacando-a de
outros biocontroladores em seu experimento. Com base em seus resultados, observaram que o
incremento da população de C. sanguinea esteve associado a uma planta isca. No presente
estudo, somando-se o número de indivíduos de coccinelídeos capturados no coentro, endro e
erva-doce, totaliza-se 198 exemplares de C. sanguinea, 237 de H. convergens e 70 de E.
connexa, o que também pode ser considerado como uma evidência positiva dessas espécies
vegetais aromáticas, visto que essas três espécies de joaninhas mantiveram-se constantes ao
longo do período analisado.
Os índices de diversidade Margalef (α) obtidos foram baixos (Tabela 3), variando de
0,73 a 1,29, visto que, segundo Margalef (1972), esse índice varia normalmente entre 1,5 a
3,5, ultrapassando raramente o valor de 4,5, sendo que baixos valores são decorrentes da
predominância de algumas espécies em detrimento da maioria e valores acima de 5,0 denotam
grande riqueza biológica (BEGON et al., 1996). Os resultados apontam predominância de
duas espécies de coccinelídeos nas três espécies vegetais do presente estudo, visto que C.
sanguinea e H. convergens, juntas, corresponderam a 71,1%, 83,5% e 78,5% dos totais de
exemplares coletados no coentro, endro e erva-doce, respectivamente, caracterizando-se como
dominantes (Tabela 3). Segundo Odum (1983), o padrão de umas poucas espécies dominantes
possuidoras de grande número de indivíduos é característico da estrutura de comunidades nos
trópicos de estação definida.
Os maiores índices faunísticos de freqüência, constância e dominância para C.
sanguinea e H. convergens indicam ser bem sucedidas na comunidade de coccinelídeos
predadores associadas às três espécies aromáticas. Considerando que essas espécies são
predadoras afidófagas, podem contribuir significativamente para o controle biológico natural
das populações de pulgões na Fazendinha Agroecológica km 47.
O índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) é uma combinação dos índices de
riqueza de espécies e de eqüitabilidade, e, portanto, mostra uma resposta intermediária. É um
dos melhores índices para serem usados caso não haja interesse em se separarem os dois
componentes de diversidade, além disto, atribui um peso maior a espécies raras (PINTO-
COELHO, 2000). Através deste índice pode-se ter maior certeza da identidade da espécie que
será amostrada em uma coleta ao acaso. Esta é uma previsão muito difícil em locais de alta
diversidade, logo, quanto mais alta for a diversidade, maior será o valor deste índice
(MARGURRAN, 1988; PINTO-COELHO, 2000). O maior valor obtido deste índice foi de
1,39 (Tabela 3), o qual pode ser considerado baixo, havendo maior chance de alguma espécie
estar predominando. A predominância reduz a eqüitabilidade, uma vez que a diversidade de
espécies está associada a uma relação entre número de espécies (riqueza) e a distribuição do
número de indivíduos entre as espécies (uniformidade) (WALKER, 1989). Portanto,
certamente os valores de H’ obtidos foram influenciados pela maior proporção de indivíduos
de C. sanguinea e H. convergens.
32
A comunidade de coccinelídeos do coentro apresentou maior valor de H’ (1,39) e de
eqüitabilidade (E = 0,77), os quais significam que no coentro ocorreu uma melhor distribuição
do número de indivíduos das diferentes espécies de coccinelídeos coletadas, em comparação
com o endro e a erva-doce. O menor valor desse índice foi registrado para a comunidade de
coccinelídeos do endro (H’ = 1,15), o qual apresentou menor riqueza de espécies. Entretanto
não há grande diferença entre os valores do encontrados para as comunidades desses insetos
predadores no coentro e na erva-doce. O índice de eqüitabilidade apresentou pouca variação
(valores entre 0,64 a 0,77), indicando que as espécies de coccinelídeos coletadas, nas três
espécies aromáticas, estavam distribuídas similarmente nas amostras. Em situações de alta
diversidade, a média da uniformidade máxima está em torno de 80% (ODUM, 1975 apud
ODUM, 1983).
Odum (1983) expõe que a relação entre a diversidade de espécies e a estabilidade, ou
uniformidade em que esta ocorre, é complexa, uma vez que ecossistemas estáveis promovem
uma alta diversidade, mas o contrário não é necessariamente verdadeiro, conforme salientado
por Huston (1979 apud ODUM, 1983), que concluiu que sistemas perturbados periodicamente
tendem a apresentar uma diversidade mais alta do que ecossistemas em “equilíbrio”, onde a
dominância e a exclusão competitivas são mais intensas.
33
5 CONCLUSÕES
Os resultados obtidos a partir das coletas de Coccinellidae predadores, em suas
diferentes fases de desenvolvimento, realizadas em plantios de três espécies aromáticas:
Anethum graveolens L. (endro), Coriandrum sativum L. (coentro) e Foeniculum vulgare Mill.
(erva-doce), num experimento conduzido no Sistema Integrado de Produção Agroecológica,
no período de 14 de setembro de 2007 a 21 de janeiro de 2008, permitem concluir que:
1. As plantas aromáticas foram usadas como sítios de sobrevivência e reprodução para
coccinelídeos predadores, por fornecer recursos alimentares (pólen e presas) e/ou local
de abrigo para as larvas, as pupas e os adultos e sítios de acasalamento e oviposição;
2. As principais espécies visitantes, durante suas fases de florescimento das três espécies
aromáticas, são Cycloneda sanguinea e Hippodamia convergens, incluindo Eriopis
connexa no coentro, por serem mais freqüentes, constantes e dominantes na
comunidade de coccinelídeos predadores;
3. O endro proporciona aumento significativo na abundância de coccinelídeos predadores
em comparação ao coentro e à erva-doce;
4. Os índices de diversidade da comunidade de coccinelídeos são baixos nas três espécies
aromáticas, por causa da alta freqüência de poucas espécies, particularmente C.
sanguinea e H. convergens.
34
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS
ABRAMSON, C. I.; PAULO A.; WANDERLEY, P. A.; MARIA J. A.; WANDERLEY, M. J.
A.; MINA, A. J. S.; SOUZA, O. B. Effect of essential oil from citronella and alfazema on
fennel aphids Hyadaphis foeniculi Passerini (Hemiptera: Aphididae) and its predator
Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae). American Journal of Environmental
Sciences, v. 3, n. 1, p. 9-10, 2006.
ADRIAENS, T; BRANQUART, E.; MAES, D. The Multicoloured Asian Ladybird Harmonia
axyridis Pallas (Coleoptera: Coccinellidae), a threat for native aphid predators in Belgium?
Belgian Journal of Zoology, v. 133, n. 2, p. 201-87, 2003.
AGARWALA, B. K.; DIXON, A. F. G. Laboratory study of cannibalism and interspecific
predation in ladybirds. Ecological Entomology, Oxford, v. 17, p. 303-309, 1992.
AGUIAR-MENEZES, E. de L. Controle biológico de pragas: princípios e estratégias de
aplicação em ecossistemas agrícolas. Seropédica: Embrapa Agrobiologia, 2003, 44p.
(Embrapa Agrobiologia. Documentos, 164).
AGUIAR-MENEZES, E. de L. Controle biológico: na busca pela sustentabilidade da
agricultura brasileira. Campo & Negócios, Uberlândia, v 4, n. 42, p.66-67, 2006.
AGUIAR-MENEZES, E. de L. Diversidade vegetal: uma estratégia para o manejo de
pragas em sistemas sustentáveis de produção agrícola. Seropédica: Embrapa Agrobiologia,
2004, 68p. (Embrapa Agrobiologia. Documentos, 177).
AGUIAR-MENEZES, E. de L.; MENEZES, E. B. Bases ecológicas das interações entre
insetos e plantas no manejo ecológico de pragas agrícolas. In: AQUINO, A.M.; ASSIS, R.L.
(Ed.). Agroecologia, princípio e técnicas para uma agricultura orgânica sustentável.
Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2005. p. 323-386.
ALBERLENC, H. P. Lês insectes du cotonnier au Paraguay et au Brésil. URL:
http://www.montpellier.incra.fr/CBGP/insects%20du%20cotonnier%20=windows-
125Qn=E9tropicaux=2Epdf=pdf. Consultado em 23 de nov. de 2007.
ALMEIDA, D. L. de; GUERRA, J. G. M.; RIBEIRO, R. de L. D. Sistema integrado de
produção agroecológica: uma experiência de pesquisa em agricultura orgânica.
Seropédica: Embrapa Agrobiologia, 2003, 37p. (Embrapa Agrobiologia. Documentos, 169).
ALMEIDA, L. M.; SILVA, V. B. Primeiro registro de Harmonia axyridis (Pallas)
(Coleoptera, Coccinellidae): um coccinelídeo originário da região Paleártica. Revista
Brasileira de Zoologia, Curitiba, v. 19, n.3, p. 941-944, 2002.
ALTIERI, M.; SILVA, E. N.; NICHOLLS, C. I. O papel da biodiversidade no manejo de
pragas. Ribeirão Preto: Holos, 2003. 226p.
ALTIERI, M.; WHITCOMB. W. H. The potential use of weeds in the manipulation of
beneficial insects. HortScience, Alexandria, v. 14, p. 12-18, 1979.
35
ALTIERI, M.; WHITCOMB. W. H. Weed manipulation for insect management in corn.
Enviromental Management, New York, v. 4, p. 483-489, 1980.
ANACLETO, D. de A. e MARCHINI, L. C. Análise faunística de abelhas (Hymenoptera,
Apoidea) coletadas no cerrado do Estado de São Paulo. Acta Scientiarum.Biological
Sciences, Maringá, v.27, n.3, p.277-284, 2005.
ANDOW, D. A. Vegetational diversity and arthropod population response. Annual Review
of Entomology, Palo Alto, v. 36, p. 561-586. 1991.
AQUINO, A. M.; ASSIS, R. L. Agroecologia, princípio e técnicas para uma agricultura
orgânica sustentável. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2005. 517p.
ARIOLI, M. C.; LINK, D. Coccinelídeos de Santa Maria e arredores. Ciência Rural, Santa
Maria, v.17, n.3, p. 193-211, 1987.
AZEREDO, E. H. ; CASSINO, P. C. R. ; CARVALHO, A. G. ; LIMA, E. . Ocorrência de
Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae) como predadores de insetos-praga,
associados à batatinha (Solanum tuberosum L.), no município de Pinheiral, RJ. Floresta e
Ambiente, Seropédica, v. 7, n. 1, p. 198-207, 2000.
BEGON, M.; HARPER, J. L. & TOWNSEND, C. R. Ecology: Individuals, populations and
communities. 3.ed. Oxford: Blackwell Science, 1996. 1068p.
BUGG, R. L.; WILSON, T. Ammi visnaga (L.) Lamark (Apiaceae): associated beneficial
insects and implications for biological control, with emphasis on the bell-pepper
agroecosystem. Biological Agriculture and Horticulture, Coventry, v. 6, p. 241-268, 1989.
CERYNGIER, P.; HODEK, I Parasites. In: HODEK, I.; HONEK, A. (Eds.). Ecology of
Coccinellidae. London: Kluwer Academic, 1996. p. 328-342.
CHANEY, W. E. Biological control of aphids in lettuce using in-field insectaries. In:
PICKETT, C. H.; BUGG, R. L., (Ed.). Enhancing biological control, habitat management
to promote natural enemies of agricultural pests. Berkeley: University of California Press,
p.73-85, 1998.
CHIARADIA, L. A.; MILANEZ, J. M.; SOUZA, L. C. de. Caracterização, danos e
alternativas para o controle do ácaro-da-leprose dos citros. Agropecuária Catarinense, v. 13,
n. 2, p. 15-19, 2000.
COLLEY, M. R.; LUNA, J. M. Relative attractiveness of potential beneficial insectary plants
to aphidophagous hoverflies (Diptera: Syrphidae). Environmental Entomology, Laham, v.
29, n. 5, p. 1054-1059, 2000.
COSTA LIMA, A. M. Família Coccinellidae. In: COSTA LIMA, A. Insetos do Brasil. Rio
de Janeiro: Escola Nacional de Agronomia, 8º Tomo, Capítulo 77- Coleópteros, 2ª Parte,
1953. p. 283-303. (Série Didática nº 10).
COTTRELL, T. E.; YEARGAN, K. V. Influence of a native wild, Acalypha ostryaefolia
(Euphorbiacea), on Coleomegilla maculata (Coleoptera: Coccinellidae) population density,
predation, and cannibalism in sweet corn. Environmental Entomology, Lanham, v. 27, n. 6,
p. 1375-1385, 1998.
36
COUTO, M. E. O. Coleção de plantas medicinais aromáticas e condimentares. Pelotas:
Embrapa Clima Temperado, 2006, 91 p. (Embrapa Clima Temperado. Documentos, 157).
COWGILL, S. E.; WRATTEN, S. D.; SOTHERTON, N. W. The selective use of floral
resources by the hoverfly Episyrphus balteatus (Diptera: Syrphidae) on farmland. Annals of
Applied Biology, Warwick, v. 122, p. 223-231, 1993.
CURADO, F. F.; NUNES, M. U. C.; CARVALHO, L. M. de; OLIVEIRA, I. R. de;
RODRIGUES, R. F. de A. Experimentação participativa na produção de erva-doce
(Foeniculum vulgare Mill.) em bases ecológicas no agreste sergipano. Aracaju: Embrapa
Tabuleiros Costeiros, 2007. 19 p. (Embrapa Tabuleiros Costeiros. Documentos, 110).
DARÓZ, R. Ecologia geral. 2. ed. São Paulo: Vozes, 1973. 471 p.
DISNEY, H. L.; BEUKP, L. T. H. European Phalacrotophora (Diptera: Phoridae).
Entomologist's Gazette, Wallingford, v. 48, p. 185-192, 1997.
DUFOUR, R. Farmscaping to enhance biological control. Fayetteville: NCAT/ATTRA,
2000. 40 p.
DURSKA, E.; CERYNGIER, P.; DISNEY, R. H. L. Phalacrotophora beuki (Diptera:
Phoridae), a parasitoid of ladybird pupae (Coleoptera: Coccinellidae). European Journal of
Entomology, Ceske Budejovice, v. 100, p. 627-630, 2003.
ELZINGA, R. J. Fundamentals of entomology. 5. ed. New Jersey: Prentice Hall, 2000.
495p.
EMBRAPA. Centro Nacional de Pesquisas de Solos (Rio de Janeiro, RJ). Manual de
métodos de análise de solo. 2. ed. Rio de Janeiro, 1997. 212p.
EMBRAPA. Centro Nacional de Pesquisas de Solos (Rio de Janeiro, RJ). Sistema brasileiro
de classificação de solos. 2. ed. Rio de Janeiro, 2006. 306p.
ESPINDOLA, J. A. A.; ALMEIDA, D. L.; AGUIAR-MENEZES, E. L.; GUERRA, J. G.;
NEVES, M. C. P.; FERNANDES, M. C. A.; RIBEIRO, R. L. D.; ASSIS, R. L.; PEIXOTO,
R. T. G. Boas práticas de produção orgânica vegetal na agricultura familiar. In:
NASCIMENTO NETO, F. (Org.). Recomendações básicas para a aplicação das boas
práticas agropecuárias e de fabricação na agricultura familar. Brasília: Embrapa
Informação Tecnológica, 2006. p. 119-127.
EVANS, E. W. Searching and reproductive behaviour of female aphidophagous lady birds
(Coleoptera: Coccinellidae): a review. European Journal of Entomology, Ceske
Budejovice, v. 100, p. 1-10, 2003.
EVANS, E. W.; DIXON, A. F. G. Cues for oviposition by ladybird beetles (Coccinellidae):
response to aphids. Journal of Animal Ecology, Oxford, v. 55, p. 1027-1034, 1986.
FERNANDES, M. C. A.; RIBEIRO, R. L. D.; AGUIAR-MENEZES, E. L. Manejo ecológico
de fitoparasitas, p. 273-322. In: AQUINO, A. M.; ASSIS, R. L. (Ed.). Agroecologia:
princípios e técnicas para uma agricultura orgânica sustentável. Brasília, DF: Embrapa
Informação Tecnológica, 2005. 517 p.
37
FERREIRA, D. F. Sisvar. Sistema de análise de variância. Suporte econômico, CAPES,
CNPq. UFLA/DEX. Lavras-MG. 2000.
FERREIRA, M. F. B. Análise faunística de Formicidae (Insecta, Hymenoptera) em
ecossitemas naturais e agro-ecossistemas na região de Botucatu-SP. 1986. 73p.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual Paulista, Botucatu.
FILGUEIRA, F. A. R. Novo manual de olericultura: agrotecnologia moderna na
produção e comercialização de hortaliças. 2ª edição. Viçosa: UFV, 2003. 412p.
GILBERT, F. S. Foraging ecology of hoverflies: morphology of the mouthparts in relation to
feeding on nectar and pollen in some common urban species. Ecological Entomology,
Oxford, v. 6, p. 245-262, 1981.
GLIESSMAN, S. R. Agroecologia: processos ecológicos em agricultura sustentável. 2ª
edição. Porto Alegre: Universidade, UFRGS, 2001. 653 p.
GORDON, R. D. The Coccinellidae (Coleoptera) of America nor th of Mexico. Journal of
New York Entomological Society, v. 93, p. 826-828, 1985.
GRAVENA, S. Controle biológico no manejo integrado de pragas. Pesquisa Agropecuária
Brasileira, Brasília, v. 27, s/n, p. 281-299, 1992.
GROSSMAN, J.; QUARLES, W. Strip intercropping for biological control. The IPM
Practitioner, Berkeley, v. 15, p. 1-11, 1993.
HAAG, H. P.; MINAMI, K. Nutrição mineral em hortaliças. 2ª ed., Campinas: Fundação
Cargill, 1998. 255 p.
HAGEN, K. S. Biology and ecology of predaceous Coccinellidae. Annual Review of
Entomology. Palo Alto, v. 7, p. 289-326, 1962.
HAGEN, K. S. Nutritional ecology of terrestrial insect predators. In: SLANSKY, F.;
RODRIQUEZ, J.G. (Eds.). Nutritional ecology of insects, mites, spider and related
invertebrates. New York: John Wiley, 1987. p. 533-577.
HAGEN, K. S.; BOMBOSCH, S.; MCMURTRY, J. A. The biology and impact of predators.
In: C. B. HUFFAKER & P. S. MESSENGER. Theory and practice biological control. New
York: Academic Press, 1976. p. 93-142.
HASLETT, J. R. Interpreting patterns of resource utilization: randomness and selectivity in
pollen feeding by adult hoverflies. Oecologia, Heidelberg, v. 78, p. 433-442, 1989.
HODEK, I. Biology of Coccinellidae. Prague: Academic of Sciences, 1973. 260 p.
HODEK, I. Bionomics and ecology of predaceous Coccinellidae. Annual Review of
Entomology, Palo Alto, v.12, p.76-104, 1967.
HODEK, I. Food relationship. In: HODEK, I.; HONEK, A. (Eds.). Ecology of Coccinellidae.
London: Kluwer Academic, 1996. p. 143-234.
38
HOFFMANN, M. P.; FORDSHAM, A. C. Natural enemies of vegetable insect pests.
Ythaca: Cornell Cooperative Extension, Cornell University, 1993. 64 p.
IPERTI, G. Biodiversity of predaceous Coccinellidae in relation to bioindication and
economic importance. Agriculture, Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 74, p.
323-342, 1999.
KRUPPA, P. C.; RUSSOMANNO, O. M. R. Fungos associados a sementes de plantas
medicinais, aromáticas e condimentares da família Apiaceae. São Paulo: Centro de
Pesquisa e Desenvolvimento de Sanidade Vegetal, Instituto Biológico, v.68, Suplemento n. 2,
274/392, 2006.
LANDIS, D. A.; WRATTEN, S. D.; GURR, G. M. Habitat management to conserve natural
enemies of arthropod pests in agriculture. Annual Review of Entomology, Palo Alto, v.45, p.
175-201, 2000.
LONG, R. F.; CORBETT, A.; LAMB, C.; REBERGHORTON, C.; CHANDLER, J.;
STIMMANN, M. Beneficial insects move from flowering plants to nearby crops. California
Agriculture, Oakland, v.52, n.5, p.23-26, 1998.
LORENZI, H. Plantas medicinais no Brasil: nativas e exóticas cultivadas. Nova Odessa,
SP. Instituto Plantarum, 2002. 530 p.
LUNAU, K.; WACHT, S. Optical releasers of innate proboscis extension in the hoverfly
Eristalis tenax L. (Diptera: Syrphidae). Journal of Comparative Physiology, New York, v.
174, p. 575- 579, 1994.
MAINGAY, H. M.; BUGG, R. L.; CARSON, R. W.; DAVIDSON, N. A. Predatory and
parasitic wasps (Hymenoptera) feeding at flowers of sweet fennel (Foeniculum vulgare Miller
var. dulce Battandier (Trabut, Apiaceae) and spearmint (Mentha spicata L. Lamiaceae) in
Massachusetts. Biological Agriculture and Horticulture, Great Britain, v. 7, p. 363-383,
1991.
MAJERUS, M.; KEARNS, P. Ladybirds. Slough: Richmond Publishing, 1989. 103p.
MARGALEF, R. Homage to Evelyn Hutchinson, or why is there an upper limit to diversity.
Transactions of the Connecticut Academy of Sciences and Arts, New Haven, v. 14, p.
211-235, 1972.
MARGURRAN, A. E. Ecological diversity and its measurement. Princeton: Princeton
University, 1988. 179 p.
MARINONI, R. C.; GANHO, N. G.; MONNÉ, M. L.; MERMUDES, J. R. M. Hábitos
alimentares em Coleoptera (Insecta). Ribeirão Preto: Holos, 2001. 63p.
MARTINAZZO, A. P.; CORRÊA, P. C.; RESENDE, O.; MELO, E. de C. Análise e
descrição matemática da cinética de secagem de folhas de capim-limão. Revista Brasileira
de Engenharia Agrícola e Ambiental, Campina Grande, v. 11, n.3, p. 301-306, 2007.
MARTINS J. B. L, WANDERLEY, M. J. A, MORAES FILHO, J. R, WANDERLEY, P. A.
Adaptação de tecnologias alternativas visando mudança de cultivos convencionais para
cultivos orgânicos junto a produtores de erva-doce. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE
39
EXTENSÃO UNIVERSITÁRIA, 1., 2002, João Pessoa, Anais. João Pessoa: 2002. v.01. CD
ROOM.
MEDEIROS, M. A. Papel da Biodiversidade no manejo da traça-do-tomateiro Tuta
absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae). 145p. Tese (Doutorado em Ecologia)
- Universidade de Brasília, Brasília, 2007.
MENEZES JUNIOR, A. Endro - Anethum graveolens. Disponível em:
<http://www.jperegrino.com.br/Fitoterapia/endro.htm>. Acesso em: 23 mar. 2008.
MICHELS JR., G. J.; ELLIOTT, N. C.; ROMERO, R. L.; JOHNSON, T. D. Sampling
aphidophagous Coccinellidae in grain sorghum. Southwestern Entomologist, College
Station, v. 21, n. 3, p. 237-246, 1996.
MILLÉO, J.; DE SOUZA, J. M. T.; CASTRO, J. P.; CORRÊA, G. H. Coccinelídeos (Insecta,
Coleoptera) presentes em hortaliças (Ponta Grossa - PR). Publicação da UEPG. Ciências
Exatas e da Terra, Ciências Agrárias e Engenharias, v. 13, n. 2, p. 71-80, 2007.
MORAES FILHO, J. R.; WANDERLEY, P. A.; SILVEIRA, M. L. Mortalidade do pulgão da
erva-doce (Hyadaphis foeniculi) por extrato alcóolico de pereiro (Aspidosperma pyrifoli). In:
SILVEIRA, L.; PETERSEN, P.; SABOURIN, E. Agricultura familiar e agroecologia no
semi-árido: avanços a partir do Agreste da Paraíba. Rio de Janeiro, AS-PTA, 2002. p. 309.
MUSTU, M.; KILINCER, N. Coccinellidlerin parazitoitleri ve biyolojik savasim acisindam
önemleri. Journal of Agricultural Faculty of Harran University, Urfa, v. 10, n. ¾, p. 63-
69, 2006.
NASCIMENTO, W. M.; PEREIRA, R. S. Coentro: produção e qualidade de sementes.
Horticultura Brasileira, Brasília, Suplemento 1. v. 21, n. 2, jul. 2003. CD-ROM.
NEVES, M. C. P.; GUERRA, J. G. M.; CARVALHO, S. R.; RIBEIRO, R. L. D.; ALMEIDA,
D. L. Sistema integrado de produção agroecológico ou Fazendinha Agroecoloógica km 47. In:
AQUINO, A. M., ASSIS, R. L. (Ed.). Agroecologia: princípios e técnicas para uma
agricultura orgânica sustentável. Brasília, DF: Embrapa Informação Tecnológica, 2005.
p.147-172.
NORRIS, R. F.; KOGAN, M. Ecology of interactions between weeds and arthropods. Annual
Review of Entomology, Palo Alto, v. 50, p. 479-503, 2005.
OBRYCKI, J. J.; KRING, T. J. Predaceous Coccinellidae in biological control. Annual
Review of Entomology, Palo Alto, v. 43, p. 295-321, 1998.
ODUM, E. P. Ecologia. Rio de Janeiro, Guanabara, 1983. 434p.
PATT, J. M.; HAMILTON, G. C.; LASHOMB, J. H. Foraging success of parasitoid wasps on
flowers: interplay of insect morphology, floral architecture and searching behavior.
Entomologia Experimentalis et Applicata, Oxon, v. 83, p. 21-30, 1997a.
PATT, J. M.; HAMILTON, G. C.; LASHOMB, J. H. Impact of strip insectary intercropping
with flowers on conservation biological control of the Colorado potato beetle. Advances in
Horticultural Science, Firenze, v. 11, p. 175-181, 1997b.
40
PEDROSA, F. S.; NEGREIROS, M. Z.; NOGUEIRA, I. C. C. Aspectos da cultura do
coentro. Informe Agropecuário, Belo Horizonte, v. 10, n. 120, p. 75-78, 1984.
PFIFFNER, L.; WYSS, E. Use of wildflower strips to enhance natural enemies of agricultural
pests. In: GURR, G. M.; WRATTEN, S. D; ALTIERI, M. (Eds.). Ecological engineering for
pest management: advances in habitat manipulation for arthropods. CSIRO Publishing,
2004. p. 165-186.
PINTO-COELHO, R. M. Fundamentos em ecologia. Porto Alegre: Artmed, 252p., 2000.
POORANI, J. Natural enemies of Coccinellidae. URL:
http://www.angelfire.com/bug2/j_poorani/Natural_enemies.htm. Consultado em: 25 de set. de
2007.
RABB, R. L.; STINNER, R. E.; BOSH, R. VAN DEN. Conservation and augmentation of
natural enemies. In: HUFFAKER, C.B.; MESSENGER, P.S. (Ed.). Theory and practice of
biological control. New York: Academic Press, 1976. p. 233-254.
REBEK, E. J.; SADOF, C. S.; HANKS, L. M. Manipulating the abundance of natural
enemies in ornamental landscapes with floral resource plants. Biological Control, San Diego,
v.33, n.2, p.203-216, 2005.
RESENDE, A. L. S. Comunidade de joaninhas (Coleoptera: Coccinellidae) e aspectos
fitotécnicos da couve (Brassica oleraceae var. acephala) em consórcio com coentro
(Coriandrum sativum), sob manejo orgânico. 85p. 2008. Dissertação (Mestrado em
Fitotecnia) – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica.
RESENDE, A. L. S.; SILVA, E. E.; GUERRA, J. G. M.; AGUIAR-MENEZES, E. de L.
Ocorrência de insetos predadores de pulgões em cultivo orgânico de couve em sistema
solteiro e consorciado com adubos verdes. Seropédica, RJ: Embrapa Agrobiologia, 2007.
6p. (Embrapa Agrobiologia. Comunicado Técnico, 101).
RESENDE, A. L. S.; SILVA, E. E.; SILVA, V. B.; RIBEIRO, R. L. D.; GUERRA, J. G. M.;
AGUIAR-MENEZES, E. de L. Primeiro registro de Lipaphis pseudobrassicae Davis
(Hemiptera: Aphididae) e sua associação com insetos predadores, parasitóides e formigas em
couve (Cruciferae) no Brasil. Neotropical Entomology, Vacaria, RS, v. 4, n. 35, 2006.
RICKLEFS, R. E. A economia da natureza. Rio de Janeiro: Guanabara-Koogan, 3ª ed. 1996.
470 p.
RODRIGUES, W. C. Homópteros (Homoptera: Sternorryncha) associados à tangerina
cv. Poncã (Citrus reticulata Blanco) em cultivo orgânico e a interação com predadores e
formigas. 63p. Tese (Doutorado em Fitotecnia) – Universidade Federal Rural do Rio de
Janeiro. Seropédica, 2004.
SANTOS, L. S.; RIBEIRO, M. V.; LIMA, C. S. M.; TURCHETTO, A. C.; PETERS, J. A.;
BRAGA, E. J. B. Estabelecimento e multiplicação in vitro de endro (Anethum graveolens L.).
In: CONGRESSO DE INICIAÇÃO CIENTÍFICA, 14., 2005, Pelotas, RS. Resumos...
Pelotas: UFPel., 2005. Disponível em:
<http://www.ufpel.edu.br/cic/2005/arquivos/conteudo_CB.html#01288>. Acesso em: 10 abril
2008.
41
SILVA JÚNIOR, A. A.; VIZZOTTO, V. J.; GIORGI, E.; MACEDO, S. G.; MARQUES, L.
F. Plantas medicinais, caracterização e cultivo. Florianópolis: Epagri, 1995. 51p. (Boletim
técnico, 68).
SILVEIRA NETO, S.; O. NAKANO, D.; BARDIN, N. A. VILLA NOVA. Manual de
ecologia dos insetos. Piracicaba: Agronômica Ceres, 1976. 149 p.
SINGH, A. Farmscaping; farming with nature in mind. The Canadian Organic Grower,
Alma, s/v, s/n, p.56-58, Fall, 2004.
SINGH, D.; KOTHARI, S. K. Intercropping effects on mustard aphids (Lipaphis erysimi
Kaltenback) populations. Crop Science, Madison, n. 37, p. 1263-1264, 1997.
SMITH, B. C. A technique for rearing some coccinellid beetles on dry foods, and influence of
various pollens on the development Coleomegilla maculata lengi Tim. (Coleoptera:
Coccinellidae). Canadian Journal of Zoology, Toronto, v. 38, p. 1047-1049, 1960.
SMITH, B. C. Differences in Anatis mali Auct. and Coleomegilla maculata lengi Timberlake
to changes in the quality and quantity of the larval food (Coleoptera: Coccinellidae).
Canadian Entomologist, Ottawa, v. 97, p. 1159-1166, 1965.
SMITH, B. C. Results of rearing some coccinellid (Coleoptera: Coccinellidae) larvae on
various pollens. Proceedings of the Entomological Society of Ontario, Toronto, v. 91, p.
270-271, 1961.
SOUSA-SILVA, C. R; ILHARCO, F. A. Afídeos do Brasil e suas plantas hospedeiras (lista
preliminar). São Carlos: EDUFSCar, 1995. 85p.
SOUTHWOOD, T. R. E. Ecological methods: with particular reference to the study of insect
populations. 2. ed. London: Chapman & Hall, 1995. 524 p.
SPOLIDORO, M. V.; RODRIGUES, W. C.; NASCIMENTO S. A.; CASSINO, P. C. R.
Identificação de insetos entomófagos de pragas de tangerina cv. Poncã em cultivo orgânico na
Fazendinha Agroecológica. In: Jornada de Iniciação Científica da UFRRJ, 13., 2003,
Seropédica. Anais… Seropédica: EDUR, 2003, v. 13, n. 1, p. 105-107.
TEDDERS, W. L. Important biological and morphological characteristics of the foliar-
feeding aphids of pecan. Byron: United States Department of Agriculture, 1978. 29 p.
(Technical Bulletin, 1589).
TESKE, M.; TRENTINI, A. M. M. Herbarium: compêndio de fitoterapia. Paraná:
Herbarium Lab. Botânico, 1995. 317 p.
VAN EMDEN, H. F. Plant diversity and natural enemy efficiency in agroecosystems. In:
MACKAUES, M.; EHLER, L. E.; ROLAND, J. (Ed.). Critical issues in biological control.
Andover: Intercept, p. 63-80, 1989.
VENZON, M.; ROSADO, M. C.; EUZÉBIO, D. E.; PALLINI, A. Controle biológico
conservativo. In: VENZON, M.; PAULA JÚNIOR, T. J. de; PALLINI, A. (Eds.). Controle
alternativo de doenças e pragas. Viçosa: EPAMIG, 2005. p. 1-22.
42
WALKER, D. Diversity and stability. In: CHERRETT, J. M., (E.d.). Ecological concepts.
Oxfordm Blackwell Scientific Public, 1989. p.115-146.
WANDERLEY, P. A.; RAMOS, C. L. C.; BRUNO, R. de L. A.; WANDERLEY, M. J. A.
Erva-doce tratada com extrato de melão silvestre promove aumento na reprodução de
predadores de pulgões. Ciência Hoje, dez. 2006. Disponível em :
<http://www.cienciahoje.pt/index.php?oid=17095&op=all>. Acesso em: 10 abril 2008.
WANDERLEY, P. A.; WANDERLEY JR., J. S. A.; MORAES FILHO, J. R.; SILVEIRA, L.
M. Eficiência em campo do extrato alcoólico de melão-de-São-Caetano (Momordica
charantia) sobre o pulgão da erva-doce (Hyadaphis foeniculum) e curuquerê do algodão
(Alabama argillacea). In: SILVEIRA, L.; PETERSEN, P.; SABOURIN, E. Agricultura
familiar e agroecologia no semi-árido: avanços a partir do Agreste da Paraíba. Rio de
Janeiro, AS-PTA, 2002. p. 308.
WEEDEN, C. R.; SHELTON, A. M.; HOFFMANN, M. P. Biological control: a guide to
natural enemies in North America. Cornell University, Ithaca, NY. URL:
http://www.nysaes.cornell.edu/ent/biocontrol/predators/predtoc.html Consultado em 20
janeiro 2008.
43
CAPÍTULO II
ASPECTOS BIOLÓGICOS DE Coleomegilla maculata E Eriopis connexa
(COLEOPTERA: COCCINELLIDAE) EM CONDIÇÕES DE LABORATÓRIO
44
RESUMO
Os Coccinellidae desempenham um papel significativo no controle biológico de insetos e
ácaros fitófagos; todavia, seu uso na agricultura depende da geração de conhecimento sobre
aspectos relacionados com sua fisiologia, biologia e ecologia, principalmente quando se tenta
encontrar estratégias de manejo ecologicamente fundamentadas no uso desses insetos
predadores. Este estudo teve como objetivo determinar parâmetros biológicos de
Coleomegilla maculata DeGeer e Eriopis connexa Germar, sobre dois regimes alimentares
(dietas) para suas larvas e adultos: ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera:
Pyralidae) inviabilizados com ultravioleta e congelados (presa alternativa) e pulgões vivos
Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae) (presa natural), bem como avaliar a
adequabilidade desses ovos para o desenvolvimento, reprodução e sobrevivência dessas
espécies por duas gerações. O estudo foi conduzido em condições de laboratório por meio de
experimentos instalados em câmaras climatizadas (25 ± 1ºC, fotofase de 12 horas e umidade
relativa de 70 ± 10%). Na primeira geração (F
1
), as larvas de C. maculata e E. connexa
criadas sobre as dietas apresentaram um total de quatro instares, mais a fase de pré-pupa. Os
ovos de A. kuehniella proporcionaram para C. maculata e E. connexa, uma menor duração no
1º, 2º, 3º e 4º instares larvais. A fase larval durou, em média, 10,6 dias quando se ministrou
ovos de A. kuehniella e ao redor de 15 dias com L. erysimi, para ambas as espécies de
coccinelídeos. Não houve influência das dietas nos períodos de pré-pupa e pupa tanto de C.
maculata como de E. connexa. O ciclo biológico dessas duas espécies foi mais rápido quando
alimentadas com ovos de A. kuehniella. A viabilidade de ovos foi maior para E. connexa
apenas quando os adultos foram alimentados com pulgões. Não houve diferenças
significativas entre as dietas para as viabilidades do 1º, 3º e 4º instares e das fases de pré-pupa
e pupa, apresentando-se maiores que 89%. No 2º instar, maiores viabilidades foram atingidas
com ovos de A. kuehniella. Os ovos de A. kuehniella, como dieta para larvas de C. maculata,
resultaram na produção de adultos com maior peso médio, porém, os pulgões fornecidos às
larvas das duas espécies de joaninhas não exerceram influência no peso médio dos adultos
resultantes. Uma nova geração das espécies C. maculata e E. connexa (geração F
2
) foi criada
em laboratório utilizando apenas ovos de A. kuehniella como dieta para larvas e adultos.
Houve um aumento no número de ovos por postura, aumento na viabilidade dos ovos e
diminuição do período embrionário de ambas as espécies. O número de instares não
apresentou modificações, permanecendo um total de quatro instares larvais, mais a fase de
pré-pupa. Ocorreram diferenças significativas entre as espécies quanto a duração do 2º e 4º
instares larvais e do ciclo biológico, sendo que E. connexa utilizou menos tempo para se
desenvolver do que C. maculata. As viabilidades de todas as fases de desenvolvimento foram
altas (maiores do que 60%) nas duas espécies. Portanto, por até duas gerações, ovos de A.
kuehniella podem ser utilizados como alimento para a criação de C. maculata e E. connexa
em laboratório.
Palavras-chave: Anagasta kuehniella, Lipaphis erysimi, joaninha, criação artificial, dieta
alimentar.
45
ABSTRACT
The Coccinellidae play a significant role in the biological control of phytophagous insets and
mites; however, their use in the agriculture depends on studies about their physiology, biology
and ecology, mainly when looking for strategies of ecologically-management that use these
predators. This study aimed to determine biology parameters of Coleomegilla maculata
DeGeer and Eriopis connexa Germar feed on two food diets for their larvae and adults:
ultraviolet-unviable and frozen eggs of Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae)
(alternative prey) and alive aphid Lipaphis erysimi (Kaltenbach, 1843) (Hemiptera:
Aphididae) (natural prey), as well as the suitability of these eggs for their development,
reproduction and survivorship of these species for two generations. The study was conducted
under laboratory condition through experiments carried out climatic chambers (25 ± 1°C,
photophase of 12 hours and relative humidity of 70 ± 10%). In the first generation, the larvae
of these two species reared on the diets had a total of four larval instars plus pre-pupa. The
eggs of A. kuehniella provided a shorter duration at 1
st
, 2
nd
, 3
rd
and 4
th
larval instars for C.
maculata and E. connexa. The larval stage lasted on average 10.6 days when provided eggs of
A. kuehniella and about 15 days with L. erysimi for both species. There was no influence of
diets in the periods of pre-pupa and pupa for both C. maculata and E. connexa. The biological
cycle of these two species was faster when fed on A. kuehniella. The viability of eggs was
greater for E. connexa only when the adults fed on aphids. There were no significant
differences between diets in relation to the viability of the 1
st
, 3
rd
and 4
th
instars and the pre-
pupae and pupa, being higher than 89%. In 2
nd
instar, the highest viabilities were achieved
with eggs of A. kuehniella. The eggs of A. kuehniella, as food for larvae of C. maculate,
produced adults with highest mean weights; however, the aphids provided to larvae of both
ladybeetle species did not influence the mean weight of resulting adults. A new generation of
the species C. maculata and E. connexa was reared in the laboratory using only eggs of A.
kuehniella as food diet for larvae and adults. These were an increase in the number of eggs per
posture and in the viability of eggs, and a decrease in the embryonic period for both species.
The number of instars was the same, keeping a total of four larval instars plus pre-pupa. There
were significant differences between species in relation to 2
nd
and 4
th
larval instars and the
biological cycle, and E. connexa used less time to develop than C. maculata. The viabilities of
all stages of development were high in the both species. So for up to two generations, eggs of
A. kuehniella can be used as food for rearing of C. maculata and E. connexa in the laboratory.
Key words: Anagasta kuehniella, Lipaphis erysimi, ladybeetles, artificial rearing, food diet.
46
1 INTRODUÇÃO
O controle biológico de insetos vem assumindo papel cada vez mais importante na
agricultura, devido à necessidade de redução na utilização de produtos químicos, visando não
só à melhoria na qualidade dos alimentos e redução nos custos de produção, mas também à
preservação do meio ambiente. Com isso, ocupa uma posição importante dentro dos
programas de Manejo Integrado de Pragas, pois, além de agir de maneira harmoniosa com o
meio ambiente, é um método eficiente principalmente quando associado às outras medidas de
controle (OLIVEIRA et al., 2004).
Os insetos predadores são importantes agentes de controle de artrópodes pragas,
atuando diretamente sobre os mesmos e alimentando-se de parte ou de todo o corpo da presa,
necessitando geralmente muitas presas para se desenvolver, crescer e reproduzir (HAGEN,
1962; VAN DEN BOSCH, 1982a). Entre os insetos predadores, muitas espécies de
Coccinellidae (Insecta: Coleoptera) têm sido utilizadas no controle biológico de insetos-
pragas em diferentes cultivos, por apresentarem elevado potencial biótico, polifagia e serem
predadores na fase larval e adulta (OBRYCKI & KRING, 1998). Contudo, o conhecimento
dos aspectos fisiológicos, biológicos e ecológicos dos Coccinellidae é muito importante e
necessário para o sucesso de um programa de controle biológico de pragas, principalmente
quando se tenta encontrar estratégias de manejo ecologicamente fundamentadas no uso desses
predadores. Conseqüentemente, é fundamental que se conheçam particularidades destes
predadores, pois o controle de pragas é diretamente dependente do uso da espécie adequada
(IPERTI, 1999; PARRA et al., 2002).
Ao mesmo tempo, muitos pesquisadores acreditam que a criação de joaninhas em
condições de laboratório, permite a multiplicação desses organismos em escala maior,
incrementando seu uso efetivo no controle biológico. Este tipo de controle é chamado de
controle biológico aumentativo ou por incremento, que consiste em criar o inimigo natural
com dieta artificial ou sobre presas (praga-alvo ou alternativos) no laboratório (PARRA et al.,
2002). Contudo, as tentativas de se criar coccinelídeos em dietas artificiais têm sido muitas
vezes infrutíferas, impedindo assim, o desenvolvimento de técnicas para a multiplicação
massal em laboratório para posterior liberação no campo (PANIZZI & PARRA, 1991). Dietas
artificiais que mantém taxas normais de produção de ovos não estão disponíveis
comercialmente (OBRYCKI & KRING, 1998). Deste modo, estudos são necessários para o
estabelecimento de procedimentos e seleção de espécies predadoras mais adequadas à criação
em laboratório.
Outra dificuldade encontrada na criação de espécies afidófagas é a obtenção da sua
dieta natural ao longo do ano, particularmente os pulgões, cujas populações em campo têm
uma natureza normalmente efêmera e imprevisível no tempo e no espaço (KATO et al., 1999;
EVANS, 2003). Contudo, a utilização de ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera:
Pyralidae) tem-se mostrado propícia na substituição de diversas presas de coccinelídeos, pois
além da possibilidade de obtenção desses ovos em condições de laboratório, existem
empresas especializadas que os comercializam (IPERTI et al., 1972; IPERTI &
TREPANIER-BLAIS, 1972; KATO et al., 1999). Apesar dos predadores em geral serem
generalistas, apresentam preferências alimentares por determinadas espécies de presas que
facilitem o seu desenvolvimento, ou que lhes permita completarem o ciclo de vida
(OLIVEIRA et al., 2004).
Desse modo, este trabalho teve como objetivos determinar as características biológicas
de duas espécies de Coccinellidae: Coleomegilla maculata DeGeer e Eriopis connexa
47
Germar, em condições de laboratório, usando como dietas, para as larvas e adultos desses
coccinelídeos, ovos de A. kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados como presa
alternativa e uma presa natural, o pulgão Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera:
Aphididae), bem como avaliar a adequabilidade desses ovos para o desenvolvimento, a
reprodução e a sobrevivência dessas espécies por duas gerações, visando gerar informações
que auxiliem na multiplicação e manutenção de coccinelídeos em laboratório e na
implantação de estratégias de controle biológico.
48
2 REVISÃO DE LITERATURA
A família Coccinellidae, cujos insetos que a constitui são comumente conhecidos
como joaninhas, representa uma das principais da ordem Coleoptera, devido à variedade de
hábitos alimentares, além de consistir numa das mais importantes famílias de insetos
predadores, especialmente de pulgões, aleirodídeos, pseudococcídeos e outras cochonilhas
(COSTA LIMA, 1953; HAGEN, 1962; HODEK, 1973; OBRYCKI & KRING, 1998).
Historicamente, o primeiro caso de sucesso de controle biológico aplicado no mundo
sucedeu-se com a introdução na Califórnia, EUA, de uma joaninha, a Rodolia cardinalis
(Mulsant). Ela foi trazida da Austrália em 1888 para o controle da cochonilha Icerya purchasi
(Maskell), conhecida como o pulgão-branco-dos-citros. Este caso foi concluído, de maneira
espetacular, dois anos após a liberação da R. cardinalis, sendo considerado até hoje um marco
na história do controle biológico clássico no mundo (VAN DEN BOSCH et al., 1982b;
CALTAGIRONE & DOUTT, 1989; PARRA et al., 2002). A partir daí, outras espécies de
joaninhas têm sido subsequentemente aclimatadas, num esforço de controlar insetos-praga
introduzidos em novas áreas (OBRYCKI & KRING, 1998; IPERTI, 1999). No Brasil, por
exemplo, cita-se o caso da joaninha Crytolaemus montrouzieri Mulsant, que foi importada do
Chile para o controle de Planococcus citri Risso, conhecida como cochonilha branca dos
citros (GRAVENA, 2008).
2.1 Taxonomia dos Coccinellidae
A família Coccinellidae pertence à superfamília Cucujoidea, seção Clavicornia,
subordem Polyphaga. Historicamente, muitos autores têm proposto sistemas para classificar
os coccinelídeos dentro de subfamílias e tribos (IPERTI, 1999). Sasaji (1968) [apud IPERTI
(1999)] dividiu essa família em seis subfamílias: Chilocorinae, Coccidulinae, Coccinellinae,
Epilachninae, Scymninae e Sticholotinae. Atualmente, são conhecidos aproximadamente 500
gêneros e 6000 espécies de Coccinellidae distribuídas ao redor do mundo, onde ocorrem nos
mais variados ecossistemas, incluindo tundra, floresta e agroecossistemas (IPERTI, 1999;
MARINONI et al., 2001; MILLÉO et al., 2007).
2.2 Aspectos Biológicos e Morfológicos dos Coccinellidae
O desenvolvimento dos coccinelídeos é por holometabolia, isto é, apresenta
metamorfose completa, o que significa que eles desenvolvem-se a partir de um ovo, passam
pelos estágios de larva e depois pupa antes de tornarem-se adultos (COSTA LIMA, 1953;
IPERTI, 1999). A duração de seu ciclo de desenvolvimento varia de menos de duas semanas
até dois meses, sendo influenciada pelo tamanho da espécie, das condições térmicas e de sua
especificidade trófica (COSTA LIMA, 1953; IPERTI et al., 1977; IPERTI, 1999).
Reproduzem-se em diferentes habitats, mostrando-se também possuidores de muitos e
diferentes tipos de comportamento (COSTA LIMA, 1953).
A postura geralmente é exofítica, isto é, os ovos são colocados sobre as plantas
(COSTA LIMA, 1953). Os ovos podem ser elípticos ou alongados, com uma coloração
inicialmente variando do amarelo ao vermelho-alaranjado, escurecendo um pouco antes da
eclosão das larvas, e são colocados isoladamente ou em massas (grupos), unidos uns aos
outros (COSTA LIMA, 1953; HAGEN, 1962; HODEK, 1973; IPERTI, 1999).
Muitas espécies de coccinelídeos das tribos Chilocorini, Scymnini e Hyperaspini
depositam seus ovos individualmente e freqüentemente escondidos, sendo mais rara a
49
ocorrência de canibalismo. As fêmeas de Coccinellini, Hippodamini, Syninychini e algumas
de Psylloborini depositam seus ovos em grupo, geralmente organizados verticalmente,
contíguos e usualmente expostos, ficando mais susceptíveis ao canibalismo (HAGEN, 1962;
HODEK, 1973). Além do canibalismo de ovos, pode também ocorrer canibalismo entre
larvas, enquanto que larvas e adultos podem alimentar-se de pré-pupa e pupa (HAGEN,
1962). Segundo Agarwala & Dixon (1992), larvas e adultos de coccinelídeos são induzidos ao
canibalismo de ovos e larvas de coespecíficos e, em menor grau, ao canibalismo de outras
espécies de coccinelídeos.
O número de ovos produzidos é muito variável entre as espécies, bem como entre
indivíduos de uma mesma espécie. Muitos coccinelídeos afidófagos depositam seus ovos em
grupos de 10 a 110 ovos, enquanto que os coccinelídeos coccidófagos depositam grupos de
menor número de ovos (HAGEN, 1962; IPERTI, 1999).
As larvas recém eclodidas, normalmente, permanecem sobre os ovos por cerca de um
dia, podendo levar ao canibalismo (HAGEN, 1962; IPERTI, 1999). As larvas são do tipo
campodeiforme, caracterizada por apresentar três pares de pernas torácicas alongadas, que
lhes permitem movimentarem-se, como os adultos, com relativa facilidade. Elas passam por
vários estágios para seu crescimento, sendo, em geral, quatro estádios (raramente três ou
cinco) e o último estádio é denominado de pré-pupa (COSTA LIMA, 1953; HAGEN, 1962;
1970; HODEK, 1973; IPERTI, 1999). Alguns autores, como Hodek (1973) e Obrycki &
Tauber (1978), não consideram a pré-pupa como uma fase à parte. No entanto, de acordo com
Correia (1986), a fase de pré-pupa é um curto período entre o último instar e a fase pupal,
onde a larva, morfologicamente semelhante à do 4º instar, pára de se alimentar e se fixa a um
suporte, usando o último segmento abdominal e, gradualmente, assume posição característica,
ou seja, dobrada ventralmente, com pernas semi-esticadas e voltadas para trás, permanecendo
imóvel, todavia, se molestada, reage com movimentos bruscos, levantando a parte anterior do
corpo. Segundo Costa Lima (1953), durante a fase de pré-pupa, as larvas ficam em repouso
durante algum tempo antes de se transformarem em pupas.
A pupa é do tipo exarata, por ter apêndices não aplicados sobre o corpo e sim livres e
visíveis, podendo ser nua como ocorre com as espécies afidófagas, ou recorberta pela última
exúvia larval, como nas espécies coccidófagas (COSTA LIMA, 1953).
Os adultos da família Coccinellidae exibem élitros de cores vistosas e desenhos
variados, tendendo a se dispersar rapidamente do local onde as larvas se criaram logo após
sua emergência (COSTA LIMA, 1953; IPERTI, 1999). Eles apresentam ainda corpo
normalmente oval ou arredondado, com forte convexidade dorsal, a cabeça comumente fica
escondida pelo protórax e sua articulação com o tórax faz-se por meio de um “pescoço”
flexível (COSTA LIMA, 1953; MILLÉO et al., 2007). O aparelho bucal é do tipo mastigador,
com todas as peças bem desenvolvidas. Seu protórax geralmente é mais desenvolvido e um
pouco destacado, o meso e metatórax são fundidos. Possuem pernas ambulatórias e o abdome,
em geral, é totalmente recoberto pelos élitros.
A reprodução dos coccinelídeos é sexuada, sendo que somente um acasalamento é
necessário para fertilizar todos os ovos produzidos durante todo o período de vida da fêmea
(IPERTI, 1999). Em geral, menos do que uma semana após a emergência, os adultos se
acasalam e, cerca de uma semana mais tarde, as fêmeas iniciam a postura (IPERTI, 1999). A
longevidade dos adultos depende do voltinismo, exibido pela espécie, podendo ser de poucos
meses a um ano (IPERTI, 1999).
Os hábitos alimentares das larvas e dos adultos são similares, sendo que cerca de 90%
das espécies de Coccinellidae possuem hábitos alimentares carnívoros. Essas espécies estão
distribuídas entre as subfamílias Chilocorinae, Coccidulinae, Coccinellinae (menos
Psylloborini), Scymninae e Sticholotinae. Algumas espécies são fitófagas (subfamília
Epilachninae) ou fungívoras (tribo Psylloborini), apenas a hematofagia ainda não foi
50
registrada (COSTA LIMA, 1953; IPERTI, 1999; MARINONI et al., 2001; MILLÉO et al.,
2007). De acordo com Hagen (1962), há certo nível de especificidade para grupos de presas
entre as tribos de Coccinellidae. Entre as tribos de Chilocorinae, 79% das espécies de
Chilocorini alimentam-se de coccicídeos, principalmente Diaspidinae. Em Coccidulinae,
praticamente todos os Coccidulini alimentam-se de coccídeos, 51% dos Rhizobiini consomem
Diaspidinae, 35% de Coccinae e 14% de Lecaniinae. Exoplectrini e Noviini são reportados
alimentarem-se principalmente de Icerya spp. e espécies relativas. Entre os Coccinellinae, a
maioria se alimenta de pulgão (afidófagos), particularmente as tribos Hippodamiini e
Coccinellini, onde respectivamente 76% e 85% das espécies são afidófagas, enquanto a
minoria (1% em cada tribo) é fitófaga e o restante alimenta-se de Coleoptera, Hemiptera e
também Acarina. Em Scymninae, Stethorini alimenta-se exclusivamente de ácaros fitófagos,
62% dos Scymnini alimentam-se de cochonilhas e 23% de pulgões e Hyperaspini alimentam-
se de cochonilhas. Entre os Sticholotinae, as tribos Sukunahikonini, Pharini e Microweisini
alimentam-se principalmente de Coccidae, particularmente Diaspidinae, enquanto que a tribo
Serangini ataca aleirodídeos (IPERTI, 1999).
Geralmente as espécies predadoras se alimentam de presas de hábito sedentário (como
os pulgões) a séssil (como as cochonilhas), variando de monófagas a polífagas, sendo que as
primeiras são relativamente poucas, dentre elas cita-se Rodolia cardinalis (Mulsant)
(Coccidulinae, Noviini) (HAGEN, 1962; IPERTI, 1999; MARINONI et al., 2001).
Geralmente, os adultos de espécies coloridas (por exemplo, vermelhas, amarelas, laranjas com
ou sem manchas) e brilhantes alimentam-se de pulgões (afidófagas), enquanto que as espécies
menores e escuras, geralmente pretas brilhantes, alimentam-se de cochonilhas (coccidófagas),
moscas brancas e ácaros. Coccinelídeos micófagos são geralmente marrom claro a brancos
ou, às vezes, amarelo claro (IPERTI, 1999). As larvas alimentam-se de pulgões, ingerindo o
líquido de seus corpos, deixando seus tegumentos como resíduo, enquanto o adulto devora
totalmente os pulgões, sem deixar vestígios, embora a larva de último instar também possa
apresentar comportamento semelhante (HAGEN, 1962; OLIVEIRA et al., 2004).
Os alimentos dos coccinelídeos predadores podem ser classificados em “alimento
essencial” e “alimento alternativo” (IPERTI et al. 1972; IPERTI & TREPANIER-BLAIS,
1972; HODEK, 1973; PANIZZI & PARRA, 1991). O primeiro assegura o desenvolvimento, a
formação de pupas e adultos normais e a oviposição; o segundo, apenas prolonga a
sobrevivência, e constitui uma fonte substituta de energia (HODEK, 1973; KATO, 1996). Há
gradações entre os alimentos e, dependendo do tipo, podem influenciar diversos aspectos
biológicos do inseto, tais como fecundidade, fertilidade, sobrevivência e longevidade
(SMITH, 1966; HODEK, 1973).
Muitos coccinelídeos completam seu desenvolvimento larval e produzem uma
progênie viável somente quando consomem sua presa preferencial, a qual estimula e mantém
a produção de ovos (IPERTI, 1999). Fêmeas de R. cardinalis, um coccinelídeo altamente
específico de certos coccídeos, depositam aproximadamente 16 ovos por dia quando se
alimentam de I. purchasi, 4,3 ovos por dia quando se alimentam apenas de sacarose e 3,8
ovos por dia com uma dieta quimicamente definida (HAGEN, 1987).
Quando sua presa preferida está escassa, as joaninhas alimentam-se de recursos
alimentares alternativos, tais como fezes açucaradas de pulgões e cochonilhas (“honeydew”),
néctar floral ou extrafloral, pólen etc., garantindo sua sobrevivência. O pólen (fonte de
proteína) e o néctar (fonte de carboidratos) sustentam o metabolismo e o desenvolvimento
gamético de certas espécies de Coccinellidae, representando um suplemento de uma presa de
qualidade inferior (SMITH, 1960; 1961; 1965; 1966). Por exemplo, de acordo com Hoffmann
& Fordsham (1993), o pólen pode constituir até 50% da dieta do coccinelídeo C. maculata,
um importante predador de pulgões. Porém, certas espécies apresentam ovogênese normal
somente quando sua presa preferencial está disponível, como em Hippodamia spp.,
51
necessitando consumir pulgões para estimular a produção de ovos (HAGEN, 1962; HODEK,
1973; HAGEN, 1987; IPERTI, 1999).
Todavia, C. maculata é uma espécie polífaga, desenvolvendo-se bem quando se
alimentam apenas com de ovos lagartas de mariposa ou pulgões, por exemplo, mas é uma das
espécies de coccinelídeos mais facilmente criadas com uma variedade de dietas artificiais,
como as misturas de substâncias químicas nutricionais (por exemplo, levedo de cerveja, mel,
pólen), sem qualquer fonte de proteína animal (SMITH, 1966; HODEK, 1973; 1987; 1996;
KATO, 1996; MICHAUD & JYOTI, 2008). De acordo com Hagen (1987), poucas espécies
de coccinelídeos afidófagas podem produzir ovos quando alimentadas com dietas artificiais
sem pulgão, tais como C. maculata, Eriopis connexa Germar, Olla v-nigrum (Mulsant) e
Harmonia axiridis (Pallas).
Vários trabalhos relatados na literatura versam sobre o estudo da biologia de
coccinelídeos alimentados com dietas naturais (presas) ou artificiais (substancias químicas
nutritivas e balanceadas), em condições de laboratório, fornecendo subsídios para produção
em larga escala para viabilizar a implantação de controle biológico aumentativo (ou por
incremento). Como exemplos, citam-se os estudos de Smith (1960), Smith (1966), Correa
(1986), Correa & Berti Filho (1988), Kato (1996), Gyenge et al. (1998), Kato et al. (1999),
Silva et al. (2004), Almeida et al. (2006), Silva et al. (2006), Ramos Filho et al. (2007) e
Michaud & Jyoti (2008). Smith (1966) e Obrycki & Kring (1998) salientam a importância das
dietas como uma estratégia para atrair e agregar os coccinelídeos em locais onde a presa é
escassa, auxiliando na conservação desses predadores.
Para os coccinelídeos afidófagos, o consumo de certas espécies de pulgões não
permite a diferenciação ovariana e algumas são tóxicas, como por exemplo, o pulgão Aphis
neri Boyer de Fonscolombe em plantas de loreiro-rosa (Nerium oleander L., Apocynaceae) é
um alimento inadequado para muitos coccinelídeos, com exceção de Adonia variegata Goeze
(IPERTI, 1999). Adalia bipunctata (Linnaeus) desenvolve-se adequadamente quando se
alimenta de Aphis sambuci L. em sabugueiro (Sambucus nigra L., Adoxacaea), porém, não
ocorrendo o mesmo com Coccinella septempunctata L. (HAGEN, 1962).
O comportamento de busca da presa por coccinelídeos afidófagos, especialmente as
fêmeas, claramente reflete a natureza efêmera e imprevisível das populações locais de
pulgões, tanto no tempo como no espaço, devendo se adaptar com táticas e estratégias para
explorar as oportunidades e superar os desafios impostos por esse grupo de presa com
características tão peculiares (EVANS, 2003).
Experimentos de laboratórios e observações de campo mostram que fêmeas de
coccinelídeos bem alimentadas tendem tornar-se imóveis na base da planta e tendem a
depositar seus ovos próximos ou entre as colônias de pulgões, enquanto fêmeas famintas
procuram ativamente por suas presas nos estratos superiores da planta e podem depositar seus
ovos longe das colônias de pulgões (FRAZER & GILL, 1981; EVANS, 2003).
De acordo com Evans (2003), muitos estudos precisam ser feitos para entender como
as fêmeas de coccinelídeos afidófagos respondem reprodutivamente à baixa densidade de
pulgões ou quando encontram outros tipos de presas, na ausência de pulgões. Visto que
populações locais de pulgões ocorrem em altas densidades por um limitado período de tempo,
uma fêmea de coccinelídeo afidófago pode, sob uma considerável pressão seletiva, depositar
seus ovos tão logo encontre o local da presa, e a taxa de produção de ovos geralmente reflete a
densidade populacional de pulgões (EVANS, 2003). Certas espécies de coccinelídeos
produzem ovos quando mantidas em presas diferentes dos pulgões, como ovos e larvas de
primeiro instar de insetos das ordens Coleoptera e Lepidoptera e, portanto, não são
estritamente afidófagas. Por exemplo, C. maculata produz um grande quantidade de ovos em
laboratório quando se alimentam de ovos do besouro da batata do Colorado, Leptinotarsa
decemlineata (Say) (Coleoptera: Chrysomelidae) (MUNYANEZA & OBRYCKI, 1997).
52
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Obtenção, Identificação e Escolha das Espécies de Coccinellidae
Adultos de coccinelídeos predadores foram coletados em área do Sistema Integrado de
Produção Agroecológica (SIPA – “Fazendinha Agroecológica km 47”), em experimento de
coentro, endro e erva-doce (Capítulo I). Esses adultos foram levados para o Laboratório de
Controle Biológico da Embrapa Agrobiologia, localizada em Seropédica, RJ e identificados
por comparação com espécimes da coleção de referência de coccinelídeos desse laboratório,
cujas espécies foram identificadas por taxonomistas desse grupo de insetos da Universidade
Federal do Paraná (UFPR, Curitiba, PR). Espécies coletadas que não tinham exemplares na
coleção foram enviados para identificação taxonômica por esses especialistas.
Dentre os indivíduos coletados, foram selecionadas as espécies Coleomegilla maculata
DeGeer, 1775 e Eriopis connexa Germar, 1824 (Coleoptera: Coccinellidae: Coccinellinae:
Coccinellini), as quais em testes preliminares mostraram-se mais aptas à criação em
laboratório, bem como por apresentarem potencial de controle de pulgões em brássicas, dentre
eles Lipaphis pseudobrassicae Davis, visto que Resende et al. (2006) observaram que ambas
as espécies de joaninhas são predadoras desse pulgão.
3.2. Obtenção dos Adultos da Primeira Geração (F
1
) em Laboratório
Pela dificuldade de determinação dos sexos (FLANDERS, 1936; GORDON, 1978),
cinco adultos de cada espécie selecionada (C. maculata e E. connexa) foram colocados em
potes de plástico de 1 L, tampados com abertura revestida com organza, e mantidos em
câmaras climatizadas a temperatura de 25 ± 1
o
C e fotofase de 12 horas. Esses insetos foram
observados diariamente para verificar a presença de casais em cópula. Se o acasalamento não
era observado num período de 24 horas, eram realizadas trocas de indivíduos entre os potes.
Esses indivíduos foram alimentados ad libitum com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller)
(Lepidoptera: Pyralidae) inviabilizados com ultravioleta e congelados (subitem 3.2.1) e
pulgões criados e fornecidos vivos em folhas de rúcula (subitem 3.2.2) (Figura 2) mais água, a
qual foi fornecida em algodão hidrófilo umedecido com água filtrada. Folha de papel filtro
cortada ao meio (15 cm Ø) foi colocada no interior dos potes para servir de substrato para a
oviposição visando facilitar a retirada das posturas.
Diariamente, eram realizadas vistorias dos potes para detecção e retirada de posturas.
Aquelas ocorridas no papel filtro ou em folhas de rúcula foram facilmente retiradas pelo corte
do substrato. Quando as posturas foram realizadas em outros lugares, em contato com o pote
plástico ou na tampa revestida com organza, a remoção foi efetuada de forma delicada com
auxílio de pincel fino e macio.
As posturas foram transferidas para frascos de vidro de 20 mL, tampados com rolha de
algodão hidrófilo, sendo mantidos em câmara climatizada a temperatura de 25 ± 1
o
C e
fotofase de 12 horas. Observações diárias foram realizadas para determinar o dia exato da
eclosão das larvas. Somente após o segundo dia a partir da observação da eclosão das larvas,
procedia-se a individualização destas, para evitar a alta mortalidade de larvas de primeiro
instar quando manuseadas no primeiro dia da eclosão (MACHADO, 1982). As larvas foram
transferidas para frascos de vidro de 20 mL, tampados com rolha de algodão hidrófilo e
mantidos em câmara climatizada (25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR). Esse
procedimento foi adotado a fim de evitar canibalismo. As larvas foram criadas nesses
53
recipientes, sendo alimentadas ad libitum com ovos de A. kuehniella (inviabilizados com
ultravioleta e congelados) até a fase adulta, quando se obteve a 1ª geração de adultos (F1).
3.2.1 Obtenção de ovos de Anagasta kuehniella
Os ovos de A. kuehniella inviabilizados por esterilização com raios UV (ultravioleta)
foram adquiridos por meio de compra em empresas especializadas (Bug Agentes Biológicos,
Piracicaba/SP e Megabio Produtos Biológicos Ltda., Uberlândia/MG). Esses ovos eram
entregues em embalagens de papelão ou plástico com 25 g cada uma, e assim que chegavam
ao laboratório eram embalados em papel alumínio e armazenados em congelador, em um
refrigerador de uso doméstico.
3.2.2 Obtenção de pulgões
Para a obtenção de pulgões, foram realizadas vistorias em plantas de couve (Brassica
oleraceae var. acephala, Brassicaceae) cultivadas na área do Sistema Integrado de Produção
Agroecológica (SIPA). Folhas de couve que estavam infestadas por pulgões foram coletadas e
levadas para o Laboratório de Controle Biológico da Embrapa Agrobiologia. Para posterior
identificação da espécie dos pulgões coletados, foi retirada uma amostra que foi enviada ao
Centro de Diagnóstico Marcos Enrietti/SEAB, em Curitiba, PR. Os pulgões foram
identificados como Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae), sendo Lipaphis
pseudobrassicae Davis considerada seu sinônimo.
A criação dos pulgões foi realizada a partir de infestações artificiais de plantas de
rúcula (Eruca sativa L., Brassicaceae), obtidas por meio de semeadura direta em vasos de 8 L
(Figura 1) e mantidas em casa de vegetação localizada na Embrapa Agrobiologia. Estes vasos
foram preenchidos com substrato preparado no próprio SIPA, sendo formado por 50% de
composto orgânico, 40% de argila, 5% de farinha de osso e 5% de esterco de galinha. A este
substrato foram acrescentados 100 g de calcário, antes do enchimento dos vasos.
Figura 1. Plantas de rúcula (Eruca sativa) utilizadas na criação de pulgões Lipaphis erysimi
(Hemiptera: Aphididae).
O plantio das sementes foi realizado deixando um espaço de 3 cm entre linhas e numa
profundidade de aproximadamente 1 cm, sendo cobertas com solo leve. De 3 a 6 dias depois
do plantio, ocorreu a germinação das plantas, os desbastes foram realizados (arrancando
54
plantas mais fracas) quando estas atingiram uns 6 cm de altura. Após atingirem
aproximadamente 10 cm de altura, as plantas de rúcula foram infestadas por pulgões.
Essas infestações foram realizadas de duas maneiras: se colocavam folhas de couve
infestadas de pulgões sobre as plantas de rúcula, e se esperava para que os pulgões migrassem
para as folhas de rúcula, bem como estes pulgões foram retirados das folhas de couve com o
auxílio de pincel fino e macio, que eram posteriormente colocados sobre as folhas de rúcula.
Nos dois casos, bastava esperar uns três dias para que as colônias de pulgões já estivessem
estabelecidas (Figura 2).
Figura 2. Folha de rúcula (Eruca sativa) infestada com pulgões Lipaphis erysimi (Hemiptera:
Aphididae).
Como o ciclo da rúcula é muito rápido (do plantio a colheita leva uns 45 dias), vários
plantios foram realizados durante a duração dos experimentos em laboratório para que não
ocorressem problemas no fornecimento do pulgão. Foi mantido um mínimo de 10 vasos com
boa produção de pulgões ao longo do experimento.
3.3 Descrição dos Experimentos de Laboratório com a Geração F
1
Para estudar aspectos biológicos de C. maculata e E. connexa, experimentos foram
conduzidos a partir dos indivíduos adultos da geração F
1
mantidos em câmaras climatizadas
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR) instaladas no Laboratório de Controle
Biológico da Embrapa Agrobiologia (Seropédica/RJ).
Foi adotado o delineamento inteiramente casualizado, com dois tratamentos. Os
tratamentos consistiram em dois tipos de dieta: 1) ovos de Anagasta kuehniella (Zeller)
(Lepidoptera: Pyralidae) inviabilizados com ultravioleta e congelados (como dieta artificial) +
água, e 2) pulgões vivos de Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera, Aphididae) (dieta
natural) + água, sendo ministradas ad libitum aos adultos e às larvas das joaninhas em estudo.
As diferentes fases de desenvolvimento dessas espécies de joaninhas (ovos, larvas, pré-pupas,
pupas e adultos) compuseram as repetições.
Os adultos foram acondicionados em potes plásticos de 1 L com tampa revestida com
organza, na proporção de 5 adultos por pote (existindo pelo menos um casal). Antes do início
do experimento, os adultos recém-emergidos da geração F1 foram alimentados ad libitum
com apenas ovos de A. kuehniella. Depois, os adultos foram deixados por dois dias
consecutivos em jejum em seus potes de criação. Após esse períodos, foi feita a reintrodução
dos ovos de A. kuehniella no tratamento 1 e a introdução de pulgões L. erysimi no tratamento
55
2. As fases imaturas (ovo, larva e pupa) foram mantidas em frascos de vidro de 20 mL,
tampados com rolha de algodão hidrófilo.
Os ovos de A. kuehniella foram fornecidos aos adultos das duas espécies de
coccinelídeos em copos plásticos para café cortados na altura de 5 mm da base, enquanto que
para as larvas dessas espécies, os ovos foram despejados no interior dos frascos de vidro. Os
pulgões L. erysimi foram fornecidos para os adultos desses coccinelídeos em folhas de rúcula
infestadas e colocadas diariamente dentro dos potes de criação. Para as larvas dessas espécies,
o fornecimento de pulgões foi realizado por meio da introdução nos frascos de vidro de certa
quantidade de pulgões cuidadosamente retirados das folhas de rúcula com auxílio de um
pincel macio. A água foi fornecida em algodão hidrófilo umedecido com água filtrada.
Foram realizadas observações a cada 24 horas para obter os dados referentes aos
aspectos biológicos de cada espécie de joaninha.
3.4 Parâmetros Biológicos da Primeira Geração (F
1
)
3.4.1 Fase de ovo
Os ovos observados foram aqueles obtidos a partir de fêmeas F
1
alimentadas com os
dois tipos de dieta (ovos de A. kuehniella e pulgões de L. erysimi). Logo após a oviposição, as
posturas foram retiradas e colocadas em tubos de vidro de 20mL, tampados com rolha de
algodão hidrófilo e mantidos em câmara climatizada (25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ±
10% UR). Para cada espécie de joaninha foram analisadas 20 posturas (massa de ovos) de
diferentes fêmeas com o tratamento 1 (ovos de A. kuehniella) e 50 posturas (massa de ovos)
de diferentes fêmeas com o tratamento 2 (pulgões L. erysimi). Os parâmetros avaliados foram:
a) Número de ovos por postura;
b) Viabilidade dos ovos: percentual de larvas eclodidas;
c) Período embrionário: intervalo, em dias, entre a postura e a eclosão das larvas.
3.4.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa
As larvas recém-eclodidas (um dia da eclosão), originadas de ovos das fêmeas F
1
,
foram individualizadas em tubos de vidro de 20 mL, tampados com rolha de algodão
hidrófilo, onde permaneceram até a fase adulta. Estes indivíduos foram mantidos nas mesmas
condições ambientais, ou seja, câmara climatizada a 25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ±
10% UR. Nesta etapa foram consideradas 50 larvas de cada espécie para o tratamento 1 (ovos
de A. kuehniella) e 45 larvas de cada espécie para o tratamento 2 (pulgões L. erysimi).
Durante as fases larval, pré-pupal e pupal, foram verificados os seguintes parâmetros:
a) Número de instares: obtidos por observação visual e presença de exúvias;
b) Duração de cada instar: intervalo, em dias, entre cada ecdise;
c) Duração da fase larval: intervalo, em dias, da eclosão até a fase de pré-pupa;
d) Duração da fase pré-pupal: intervalo, em dias, entre a paralisação da alimentação da
larva de último instar e a pupação;
e) Duração da fase pupal: intervalo, em dias, entre a pupação e a emergência do
adulto;
f) Ciclo biológico: intervalo, em dias, entre a postura dos ovos e a emergência do
adulto.
Para o cálculo da viabilidade durante essas fases, iniciou-se com 100 larvas por
tratamento para cada espécie de joaninha, considerando as seguintes definições:
a) Viabilidade de cada instar larval: porcentagem de larvas que completaram cada
instar;
56
b) Viabilidade da fase pré-pupal: porcentagem de pré-pupas que originaram pupas;
c) Viabilidade da fase pupal: porcentagem de pupas que originaram adultos;
d) Viabilidade da fase imatura (de larva a pupa): porcentagem de adultos emergidos
em relação ao número inicial de larvas.
3.4.3 Fase adulta
Os adultos (geração F
2
) recém-emergidos originados das formas jovens da geração F1,
para cada tratamento, foram deixados em jejum por no máximo dois dias após sua emergência
para determinação do peso vivo. Para tal, esses adultos foram pesados individualmente em
balança eletrônica analítica, num total de 40 adultos/tratamento para cada espécie.
Posteriormente, os adultos foram colocados em grupos de dez indivíduos (com sexo
não conhecido, mas com a presença de pelo menos um casal em cada grupo) dentro de potes
plásticos de 1 L de capacidade. Estes potes foram vedados com tampas com abertura revestida
com organza e mantidos em câmara climatizada (25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10%
UR). Os adultos foram alimentados apenas com ovos de A. kuehniella, sendo a água fornecida
em algodão hidrófilo umedecido com água filtrada. Os adultos dentro de cada pote foram
observados diariamente para verificar a presença de cópula. Se o acasalamento não era
observado num período de 24 horas, eram realizadas trocas de indivíduos entre os potes.
Os seguintes parâmetros foram determinados para os adultos da geração F
2
:
a) Peso (ou biomassa): obtida por pesagem individual dos adultos vivos (n= 40) em
jejum por até 48 horas após sua emergência;
b) Período de pré-oviposição: intervalo, em dias, da observação da cópula até o início
da obtenção das posturas.
c) Sobrevivência: percentagem de insetos vivos num período de dois meses.
3.4.4 Descrição dos experimentos de laboratório com a geração F
2
Com as posturas dos indivíduos adultos da geração F
2
foi realizado um novo
experimento para determinação das características biológicas desta nova geração, da fase de
ovo até a obtenção dos adultos da geração F
3
.
Esses experimentos foram conduzidos a partir dos indivíduos adultos da geração F
2
mantidos em câmaras climatizadas (25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR) instaladas
no Laboratório de Controle Biológico da Embrapa Agrobiologia (Seropédica/RJ).
Os adultos e as larvas da geração F
2
de ambas as espécies só tiveram como fonte de
alimento ovos de A. kuehniella (inviabilizados com ultravioleta e congelados) e foram
mantidos em iguais condições experimentais a que foi submetida a geração F
1
. Foram
observados 50 indivíduos da geração F
2
de cada fase de desenvolvimento de cada espécie,
com exceção da fase adulta (n = 20). Igualmente para a geração F
1
, os seguintes parâmetros
foram determinados:
a) Viabilidade dos ovos: percentual de larvas eclodidas;
b) Número de ovos por postura;
c) Período embrionário: intervalo, em dias, entre a postura e a eclosão das larvas;
d) Número de instares: observação visual e presença de exúvias;
e) Duração de cada instar: intervalo, em dias, entre cada ecdise;
f) Duração da fase pré-pupal: intervalo, em dias, entre a paralisação da alimentação da
larva de último instar e a pupação;
g) Duração da fase pupal: intervalo, em dias, entre a pupação e a emergência do
adulto;
h) Ciclo biológico: intervalo, em dias, entre a postura dos ovos e a emergência do
adulto.
57
i) Peso (ou biomassa) dos adultos (geração F
3
): obtida por pesagem individual dos
adultos vivos em jejum por até 48 h após sua emergência.
Para o calculo da viabilidade durante essas fases iniciou-se com 100 larvas de cada
espécie estudada, considerando as mesmas definições utilizadas no estudo da geração anterior.
3.5 Determinação do Teor de Nitrogênio das Dietas Utilizadas
O teor de nitrogênio dos ovos de A. kuehniella e do pulgão L. erysimi foi determinado
por meio de Protocolo da Embrapa Agrobiologia para análise de nitrogênio em adubos
orgânicos, solo e tecidos (ALVES et al., 1999). Esse protocolo estabelece que o teor de
nitrogênio seja determinado pelo método Kjeldahl, após digestão sulfúrica. O teor de proteína
foi obtido multiplicando-se o teor de nitrogênio por um fator igual a 6,25, conforme método
descrito por Silva (1990). Esse fator aplicado aos teores percentuais de nitrogênio total das
amostras provém do teor médio de 16% de nitrogênio nas proteínas (GLÓRIA &
REGITANO-d'ARCE, 2000). Essas análises foram realizadas com três amostras de 100 mg de
ovos de A. kuehniella e do pulgão L. erysimi.
3.6 Análise Estatística
O delineamento foi inteiramente casualizado em arranjo fatorial 2 x 2, com média de
46±4 repetições. Foram avaliados no fatorial duas espécies de coccinelídeos predadores: C.
maculata e E. connexa, e duas dietas alimentares: ovos de A. kuehniella e pulgão L. erysimi.
Depois de verificado atendimento às pressuposições de normalidade e homogeneidade da
variância dos erros, os dados de cada variável foram submetidos à análise de variância
(p<0,05), seguida pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade para comparação entre as
médias dos tratamentos, quando o teste de Fisher não foi conclusivo. Essas análises foram
realizadas com auxílio dos programas Microsoft
®
Excel e SISVAR
®
(FERREIRA, 2003).
58
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Aspectos Biológicos da Primeira Geração (F
1
) de Laboratório
4.1.1 Fase de ovo
Os ovos depositados pelas fêmeas da geração F
1
de Coleomegilla maculata e Eriopis
connexa alimentadas com ovos de A. kuehniella congelados (inviabilizados com ultravioleta)
+ água (tratamento 1), apresentaram coloração amarelo bem claro, muito frágeis, rompendo-
se com facilidade e com baixíssima viabilidade (Tabela 1), quando comparados com os ovos
depositados por fêmeas alimentadas com pulgões (L. erysimi). Em função dessas
características, resultou em diferenças no número de posturas avaliadas entre os dois
tratamentos.
Tabela 1. Parâmetros biológicos dos ovos de Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa
(EC) alimentadas com ovos congelados de Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25
± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR).
Dieta Espécie
1
Viabilidade
média
dos ovos (%)
Nº médio de
ovos/postura
PE
2
Ovos de A. kuehniella
CM 22,7c 7,9b 3,1a
EC 28,5c 9,8b 2,8b
Pulgões L. erysimi
CM 42,1b 12,7a 2,7b
EC 70,1a 15,9a 2,7b
CV (%) 50,3 22,2 24,0
Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a
5% de probabilidade.
1
n = 20 massas de ovos para o tratamento 1 (ovos congelados de A. kuehniella) e n = 50
massas de ovos para o tratamento 2 (pulgões L. erysimi), para cada espécie de joaninha.
2
PE = período embrionário (em dias).
Além de causar baixa viabilidade dos ovos, a alimentação com ovos congelados de A.
kuehniella proporcionou menor número de ovos por postura para ambas as espécies de
joaninhas (Tabela 1). Quilicili (1981) realizou estudos em laboratório que apontaram que o
número total de ovos depositados por uma determinada fêmea varia entre espécies e é
influenciado por muitos fatores, incluindo a qualidade do alimento. No presente estudo,
observou-se no tratamento 2 (adultos que depois de um período de jejum de 48 horas, antes
alimentados com ovos congelados de A. kuehniella, passaram a serem alimentados com
pulgões) que as fêmeas produziram um maior número de ovos/postura, além de produzirem
ovos com sutis diferenças em suas aparências, apresentando consistência mais firme e com
uma tonalidade de amarelo mais intenso. Resultados similares foram obtidos por Michaud &
Jyoti (2008), que investigaram as conseqüências na mudança na dieta alimentar entre larvas e
adultos de C. maculata. Entre os resultados obtidos por esses autores, verificaram que entre as
fêmeas criadas com ovos da traça-da-farinha (A. kuehniella), a mudança na dieta para pulgão
verde dos cereais (Schizaphis graminum Rondani) resultou no aumento da fecundidade
(número de ovos/fêmea) comparado com as fêmeas que continuaram se alimentando de ovos
da traça-da-farinha.
59
Em comparação com estudos conduzidos por outros autores, observa-se que o número
de ovos/postura obtido para E. connexa foi inferior ao obtido para essa mesma espécie por
Gyenge et al. (1998), que submeteu as fêmeas a três temperaturas constantes, obtendo os
seguintes resultados: 20 ovos/postura a 15
o
C e 27
o
C e 19 ovos/postura a 19
o
C. Oliveira et al.
(2004) também observaram um maior número de ovos/postura (em média, 19) quando fêmeas
de E. connexa alimentaram-se de ninfas de Cinara atlantica (Wilson) (pulgão-gigante-do-
pinus) (Hemiptera: Aphididae). O resultado obtido para a dieta com pulgão para C. maculata
foi parecido aos obtidos por Smith (1966), em testes conduzidos com diferentes dietas, onde
fêmeas de C. maculata realizaram posturas com 10,5 ovos, quando se alimentaram de ovos da
própria espécie, até 13,2 ovos, quando pó seco de carne bovina foi ministrado como dieta. A
média de ovos por postura observada por Wright & Laing (1980) para C. maculata subespécie
lengi foi de 10,5 ovos/postura, quando Rhopalosiphum maidis (Fitch) foi usado como dieta
dos adultos. Gravena (1983) observou que C. maculata, quando alimentada com Aphis
gossypii Glover, 1877, coloca em média 20 ovos/postura.
As fêmeas de ambas as espécies, independente do alimento utilizado, produziram ovos
de formato elíptico, coloração brilhante, dispostos verticalmente (no sentido do maior
comprimento do ovo) e normalmente contíguos e em grupos, concordando com as
características apontadas por Hagen (1962) e Hodek (1973) para os coccinelídeos da tribo
Coccinellini. Próximo da eclosão, os ovos tornavam-se acinzentados, e logo após a eclosão, as
larvas permaneciam imóveis e agregadas em torno dos ovos, se alimentando dos ovos
inférteis e do resto de seus próprios ovos, confirmando o comportamento de larvas recém-
eclodidas dos coccinelídeos em geral descrito por Hagen (1962).
As viabilidades médias dos ovos colocados por fêmeas de ambas as espécies de
joaninhas criadas sobre ovos de A. kuehniella não diferiram entre si, sendo significativamente
inferior à viabilidade média dos ovos quando a dieta foi pulgões (Tabela 1). Os ovos de E.
connexa apresentaram boa viabilidade (70% em média) quando os adultos foram alimentados
com pulgões. Oliveira et al. (2004), encontraram viabilidade para ovos de E. connexa de
64,7% quando os adultos foram criados sobre ninfas de C. atlantica. Viabilidade de ovos de
E. connexa próximo a 70% foi observada por Gyenge et al. (1998), quando os adultos foram
expostos à temperatura de 15
o
C, porém, viabilidades superiores foram obtidas a 19
o
C (82%) e
27
o
C (91,7%). Os resultados obtidos para C. maculata diferiram dos de Kato (1996), que
observou uma maior viabilidade de ovos quando se usou como alimento ovos de A. kuehniella
nas mesmas condições climáticas de criação (25 ± 1
o
C e fotofase de 12 horas).
Como certas espécies de coccinelídeos apresentam ovogênese normal somente quando
sua presa preferencial está disponível, a qual estimula e mantém a produção de ovos, e que
algumas espécies de afídeos não permitem conclusão da diferenciação ovariana, por serem
muitas vezes tóxicos (HAGEN, 1962; HODEK, 1973; HAGEN, 1987; IPERTI, 1999).
Observa-se que tanto a alimentação dos adultos de C. maculata e E. connexa com pulgões L.
erysimi como com ovos de A. kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados foram
capazes de estimular a produção de ovos férteis (viáveis).
Outra característica que pode ter sido favorável ao resultado obtido pode ser a
temperatura em que o experimento foi conduzido (25 ± 1
o
C). Gyenge et al. (1998) relatam
que o número de ovos por postura e a sua viabilidade são afetadas pela temperatura em que E.
connexa é criada, não registrando a ocorrência de oviposição a 9°C, mas, observaram uma
tendência ao aumento do número de ovos e de sua viabilidade com o aumento da temperatura,
por meio de testes realizados a 15ºC, 19ºC e 27°C. Esses autores esclarecem também que o
período embrionário tende ser mais rápido em temperaturas em torno de 27ºC (2,5 dias, em
média), quando comparados a temperaturas mais baixas como 15ºC, em que este período
durou em média 13 dias.
60
Neste estudo, houve diferença significativa entre os tratamentos para o período
embrionário, sendo significativamente maior para os ovos de C. maculata quando alimentada
com ovos congelados de A. kuehniella, em comparação aos demais tratamentos (Tabela 1).
Esses resultados corroboram o de Kato (1996), que usando a mesma dieta para C. maculata,
observou um período embrionário de 3,07 dias, em média, sob as mesmas condições
ambientais (25 ± 1
o
C e fotofase de 12 horas), embora esse valor não diferisse dos demais
obtidos quando esse autor ministrou dietas à base de pulgões: Schizaphis graminum e
Brachycaudus (Appelia) schwartzi (Börner, 1931). Simpson & Burkhardt (1960) verificaram,
aos 26°C, média do período embrionário para ovos de C. maculata de 2,8 dias, quando
Theriophis maculata (Buckton) (pulgão-manchado-da-alfafa) foi usado como alimento,
portanto, muito próxima à observada no presente estudo. Obrycki & Tauber (1978) obtiveram
média de 3,2 dias para o período embrionário para ovos de C. maculata, quando alimentadas
com o pulgão Acyrthosiphon pisum (Harris) a 24°C. Todavia, Gurney & Hussey (1970)
obtiveram um menor valor (2 dias em média), criando C. maculata sobre Myzus persicae
(Sulzer) a 24°C. Para E. connexa, os valores obtidos no presente estudo, para ambas as dietas,
foram próximos aos observados por Gyenge et al. (1998) (2,5 dias), quando essa espécie foi
criada a 27°C. Todavia, Oliveira et al. (2004), utilizando ninfas de C. atlantica como dieta,
observaram período médio de desenvolvimento embrionário para E. connexa bem superior
(3,96 dias) quando criadas a uma temperatura de 23°C (± 1) e fotofase de 14 horas. No geral,
os períodos embrionários observados para ambas as espécies estão de acordo com o período
de incubação dos ovos para a maioria das joaninhas afidófagas, que varia de 2 a 5 dias
(IPERTI, 1999).
4.1.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa
Conforme relatado por vários autores (COSTA LIMA, 1953; HAGEN, 1962; 1970;
HODEK, 1973; IPERTI, 1999) para os coccinelídeos em geral, C. maculata e E. connexa
apresentaram um total de quatro instares larvais, para ambas as dietas ministradas,
distinguindo-se facilmente a fase de pré-pupa.
As larvas das duas espécies estudadas apresentaram características típicas de larvas do
tipo campodeiforme e com alta mobilidade, corroborando os registros de Costa Lima (1953) e
Oliveira et al. (2004). Do mesmo modo como relatado por Oliveira et al. (2004) para três
espécies de joaninhas, dentre elas E. connexa, as larvas das duas espécies estudadas
demonstraram grande capacidade de fixação na superfície através da extremidade do abdome,
principalmente durante as ecdises. Além disso, diminuíam a alimentação e movimentavam-se
pouco, momentos antes de sofrerem ecdise.
No primeiro e segundo instares, houve diferença significativa nos tempos de duração
requeridos para esses instares entre as dietas ministradas às larvas de C. maculata e E.
connexa, apresentando menor tempo de desenvolvimento quando usou ovos congelados de A.
kuehniella como dieta (Tabela 2). O resultado obtido para esses instares larvais de E. connexa
alimentada com L. erysimi foi próximo ao obtido por Gyence et al. (1998) para larvas dessa
joaninha quando alimentadas com dietas à base de outras espécies de pulgões (Acyrthosiphon
pisum e Schizaphis graminum), cujos tempos de desenvolvimento variaram de 3,2 a 2,1 dias
para o primeiro instar e de 2,9 a 1,7 dias para o segundo instar, dependendo da espécie de
pulgão e da temperatura. Larvas de E. connexa apresentaram um tempo médio de
desenvolvimento de 3,1 e 2,2 dias para primeiro e segundo instares, respectivamente, quando
alimentadas com ninfas de C. atlantica (OLIVEIRA et al., 2004). Para C. maculata, Kato
(1996) observou valores relativamente superiores para o tempo de desenvolvimento de larvas
de primeiro instar alimentadas com três tipos de dietas: ovos de A. kuehniella, pulgões
Schizaphis graminum e pulgões Brachycaudus schwartzi (3,2; 3,6 e 3,5 dias, em média,
61
respectivamente) e criadas nas mesmas condições climáticas (25 ± 1
o
C e fotofase de 12
horas), porém, os valores foram próximos aos obtidos no presente estudo para as larvas de
segundo instar (2,3; 2,7 e 3,0 dias, respectivamente). A duração do primeiro instar larval de C.
maculata criada sobre L. erysimi aproximou-se dos valores obtidos nos estudos de Simpson &
Burkhardt (1960) e Obrycki & Tauber (1978) para essa espécie (3,0 e 3,1 dias,
respectivamente), onde as larvas foram alimentadas com os pulgões Theriophis maculata a
26
o
C e Acyrthosiphon pisum a 24
o
C, respectivamente, porém, esses autores obtiveram valores
inferiores para o segundo instar (2,0 dias, em média, em ambos os estudos).
Tabela 2. Duração média, em dias, das fases de larva, pré-pupa e pupa e do ciclo biológico de
Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa (EC) alimentadas com ovos congelados de
Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10%
UR).
Dieta Espécie
1
1º instar
2º instar 3º instar 4º instar Pré-pupa
ns
Pupa
ns
Ciclo
2
Ovos de A. kuehniella
CM 2,2b 2,7b 2,4c 3,3c 1,0
3,8
17,8b
EC 2,3b 2,4b 2,3c 3,6c 1,1 3,6 18,0b
L. erysimi
CM 3,3a 3,0a 3,6b 5,3a 1,1 3,6 22,4a
EC 3,0a 3,1a 4,0a 4,4b 1,1 3,8 22,7a
CV (%) 26,2 26,5 28,0 25,3 19,6 19,9 9,3
Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade.
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 50 larvas, 50 pré-pupas e 50 pupas para o tratamento 1 (ovos congelados de A. kuehniella) e n = 45 larvas,
45 pré-pupas e 45 pupas para o tratamento 2 (pulgões L. erysimi), para cada espécie de joaninha.
2
Ciclo biológico (intervalo entre a postura até a emergência dos adultos).
No terceiro instar, as espécies demonstraram mesmo comportamento, tendo o
desenvolvimento mais rápido quando alimentadas com ovos congelados de A. kuehniella
(Tabela 2). Todavia, neste mesmo instar, quando alimentadas com pulgões, as larvas de C.
maculata gastou menos tempo para passar de instar do que E. connexa. Resultado similar para
duração do desenvolvimento das larvas de terceiro instar de E. connexa alimentadas com L.
erysimi foi obtido por Gyence et al. (1998), quando ministraram pulgões Acyrthosiphon pisum
a 27
o
C às larvas de mesmo instar de E. connexa, as quais apresentaram um período de
desenvolvimento de 3,9 dias. Oliveira et al. (2004) observaram que o terceiro instar larval de
E. connexa apresentou um tempo médio de desenvolvimento de 2,5 dias quando receberam
ninfas de C. atlantica como alimento, portanto, muito próximo ao valor obtido no presente
estudo quando se ofereceram ovos congelados de A. kuehniella como dieta, mas foi bem
inferior ao valor obtido quando pulgões L. erysimi foi fornecido como alimento. Kato (1996)
observou uma duração um pouco maior (2,8 dias) para larvas de terceiro instar de C. maculata
usando ovos de A. kuehniella como dieta, porém as dietas à base de pulgões (S. graminum e
B. schwartzi) proporcionaram um tempo de desenvolvimento muito próximo (3,4 e 3,5 dias,
respectivamente) ao obtido no presente estudo (3,6 dias), quando se ministrou dieta à base de
L. erysimi. Simpson & Burkhardt (1960) e Obrycki & Tauber (1978) obtiveram valores
inferiores (2,3 e 2,5 dias, respectivamente) ao presente estudo para o terceiro instar de C.
maculata, quando ministram outras espécies de pulgões como dieta (T. maculata e A. pisum,
respectivamente).
No quarto instar, as larvas de ambas as espécies estudadas quando alimentadas com
ovos congelados de A. kuehniella apresentaram o mesmo tempo de desenvolvimento, porém,
mas curto do que quando pulgões foram usados como dieta, a qual proporcionou um
desenvolvimento mais rápido para E. connexa (Tabela 2). Observou-se ainda que as duas
espécies apresentaram, tanto para o alimento ovos de A. kuehniella quanto para pulgões L.
62
erysimi, maior tempo de desenvolvimento do último instar. Segundo Machado (1982), um
período mais extenso ocorre para o desenvolvimento do último instar larval de coccinelídeos
para que os indivíduos possam suprir as necessidades de substâncias nutritivas demandadas
para a transformação em pupa e posterior emergência dos adultos. Essa maior duração do
quarto instar também foi observada por Kato (1996) para C. maculata e H. convergens ao
testar três tipos de dietas para as larvas dessas espécies (ovos de A. kuehniella e pulgões S.
graminum e B. schwartzi). Esse característica larval foi igualmente notado por Gyence et al.
(1998), para E. connexa criada sobre dietas à base de pulgões e em diferentes temperaturas,
por Oliveira et al. (2004), para E. connexa, H. convergens e C. sanguinea alimentadas com
ninfas de C. atlantica, e por Correia & Berti Filho (1988), para Cycloneda zischkai Mader,
1950 quando alimentada com ovos de A. kuehniella mais uma dieta artificial.
Kato (1996) observou um tempo de desenvolvimento maior (4,4 dias, em média) para
larvas de quarto instar de C. maculata usando ovos de A. kuehniella como dieta, porém as
dietas à base de pulgões (S. graminum e B. schwartzi) proporcionaram um tempo de
desenvolvimento relativamente próximo (5,2 e 4,5 dias, respectivamente) ao obtido no
presente estudo (5,3 dias), quando se ministrou dieta à base de L. erysimi. Simpson &
Burkhardt (1960) obtiveram valores inferiores (3,5 dias) ao presente estudo para o quarto de
instar de C. maculata, quando ministram o pulgão T. maculata como alimento para as larvas
criadas a 26
o
C. A duração do quarto instar mais a pré-pupa dessa espécie encontrada por
Obrycki & Tauber (1978) foi de 4,8 dias, quando forneceram Acyrthosiphon pisum como
dieta das larvas. Resultado similar para duração do desenvolvimento das larvas de quarto
instar de E. connexa alimentadas com L. erysimi foi obtido por Gyence et al. (1998), quando
ministraram pulgões A. pisum às larvas de mesmo instar de E. connexa, as quais apresentaram
um período de desenvolvimento de 4,1 dias. Oliveira et al. (2004) observaram que o quarto
instar larval de E. connexa apresentou um tempo médio de desenvolvimento mais rápido (3,0
dias) quando receberam ninfas de C. atlantica como alimento, comparado ao tempo obtido no
presente estudo, independente da dieta oferecida (3,6 dias para ovos de A. kuehniella e 4,4
dias para pulgões L. erysimi).
A fase larval durou, em média, 10,6 dias para ambas as espécies, quando as larvas
foram alimentadas com ovos de A. kuehniella congelados e inviabilizados, e ao redor de 15
dias com pulgões L. erysimi. Esses resultados foi inferior ao encontrado por Kato (1996) para
C. maculata, cujas larvas completaram seu desenvolvimento em 15,1 dias, em média, quando
foram ministrados ovos de A. kuehniella, porém, obtive valores superiores quando
ministraram pulgões (S. graminum e B. schwartzi) como dietas (12,6 e 13,9 dias, em média,
respectivamente). Obrycki & Tauber (1978) obtiveram um valor médio de 12,7 dias para a
duração da fase larval de C. maculata alimentada com A. pisum a 24
o
C, enquanto que Gurney
& Hussey (1970), ao criarem larvas dessa espécie sobre Myzus persicae nessa mesma
temperatura, obtiveram um valor de 15 dias para a duração média da fase larval. Todavia,
Ramos Filho et al. (2007) encontraram valor bem inferior para a duração da fase larval de C.
maculata (8,2 dias, em média), quando suas larvas foram alimentadas com ovos de A.
kuehniella a 25±4
o
C e fotofase de 12 horas. Michaud & Jyoti (2008) verificaram uma duração
da fase larval de C. maculata relativamente um pouco menor, de aproximadamente 10 dias,
quando ofereceram ovos de A. kuehniella ou pulgão S. graminum como dieta para as larvas
criadas a uma temperatura de 24±1
o
C e fotofase de 16 horas. Resultados similares para
duração da fase larval de E. connexa foram obtidos por Gyence et al. (1998), quando
ministraram pulgões A. pisum e S. graminum, como dieta para suas larvas, as quais
completaram seu desenvolvimento com 15,5 e 11,9 dias a 27
o
C. Oliveira et al. (2004)
verificaram uma duração da fase larval de E. connexa de 10,8 dias, em média, quando suas
larvas foram alimentadas com ninfas de C. atlantica.
63
O tipo de dieta não interferiu no tempo de desenvolvimento da pré-pupa de ambas as
espécies estudadas, apresentando em média um dia de duração (Tabela 2). Esse valor foi
semelhante aos obtidos por Kato (1996) para C. maculata, quando utilizou ovos de A.
kuehniella, S. graminum e B. schwartzi como dieta alimentar para as larvas, obtendo, nesta
ordem, 0,9, 1,2 e 1,0 dias de duração para a fase de pré-pupa, sendo que essas médias não
diferiram entre si.
Neste estudo, as pré-pupas de C. maculata e E. connexa apresentaram características
semelhantes às descritas por Correia (1986) para Cycloneda zischkai, observando que a larva
parava de se alimentar, se fixava ao tubo de vidro ou a tampa de algodão, e assumindo
progressivamente uma posição característica, dobrando-se ventralmente, com pernas semi-
esticadas e voltadas para trás, bem como se consistiu num período relativamente rápido entre
o ultimo instar larval e a fase de pupa, quando comparados os demais instares. Igualmente
como já havia exposto por Correia (1986) para C. zischkai e por Kato (1996) para C.
maculata, no presente estudo, as pré-pupas de C. maculata e E. connexa reagiam quando
tocadas, levantando a parte anterior do corpo.
As dietas ministradas às larvas de C. maculata e E. connexa também não
influenciaram o período da fase de pupa, durando em média 3,7 dias, independente da dieta
(Tabela 2). Esses resultados corroboram os de Obrycki & Tauber (1978), ao criarem larvas de
C. maculata sobre A. pisum a 24
o
C. Resultados similares foram obtidos por Gyenge et al.
(1998), os quais observaram um período de pupa de E. connexa variando de 3,1 a 3,6 dias
quando ofereceram pulgões (Acyrthosiphon pisum e Schizaphis graminum) às larvas dessa
espécie criadas a 27
o
C. Todavia, discordam dos resultados obtidos por Ramos Filho et al.
(2007), que ao oferecerem ovos de A. kuehniella como dieta para larva de C. maculata,
observaram que a fase pupal foi de 5 dias, bem como os de Oliveira et al. (2004), os quais
observaram um período de 5,74 dias para a fase de pupa de E. connexa quando suas larvas
foram alimentadas com ninfas de C. atlantica. Kato (1996) alcançou valores muito próximos
aos deste estudo para a espécie C. maculata, quando ministrou ovos de A. kuehniella e os
pulgões S. graminum e B. schwartzi como dieta larval, obtendo, respectivamente 3,6, 3,8 e 4,0
dias para a fase de pupa dessa joaninha. Pupas de C. maculata obtidas por Gurney & Hussey
(1970) tiveram um período de desenvolvimento de 5 dias, quando ministraram M. persicae
como dieta para larvas criadas a 24
o
C.
No presente estudo, observou-se que as larvas, quando completamente desenvolvidas,
escolheram o local para ocorrência da metamorfose, ficando a pupa presa pelo abdome na
superfície suporte, conforme já relatado por Costa Lima (1953), porém sem a última exúvia
larval envolvendo ou encobrindo a parte apical do abdome (mostrando-se nua) conforme
descrito por Iperti (1999).
As características das pupas de C. maculata e E. connexa observadas no presente
estudo concordam com a descrição feita por Costa et al. (1988), que afirmam que as pupas
dos coccinelídeos são geralmente esclerotizadas, coloridas e permanecem parcialmente
encobertas pelo tegumento larval. Assim como observado por Correia & Berti Filho (1988), a
pupa apresentava, no início, coloração clara e com o passar do tempo escureciam lentamente.
Oliveira et al. (2004) também notaram essas características nas pupas de E. connexa
provenientes de larvas criadas sobre C. atlantica.
Quanto ao ciclo biológico, o qual compreendeu o intervalo de tempo entre a postura
dos ovos e a emergência dos adultos, verificou-se que as durações médias deste ciclo para C.
maculata e E. connexa foram estatisticamente iguais, quando adultos e larvas de ambas as
espécies foram alimentadas com ovos de A. kuehniella congelados e inviabilizados, mas
diferiram quando se usou pulgões vivos de L. erysimi como dieta, a qual proporcionou um
desenvolvimento mais lento de ambas as espécies em relação à dieta com ovos congelados e
inviabilizados dessa mariposa (Tabela 2). Observou-se, na troca diária das dietas (a cada 24 h
64
e fornecidas ad libitum), que sempre havia sobra de ovos de A. kuehniella nos frascos com
larvas submetidas a esse tratamento, enquanto que nos frascos com larvas alimentadas com
pulgões, observou-se, certas vezes, a ausência de alimento e que as larvas consumiam
avidamente os pulgões assim que os frascos eram reabastecidos com os mesmos, portanto,
sugerindo estarem famintas. Isso provavelmente pode ter contribuído para retardar um pouco
mais o desenvolvimento das larvas, e consequentemente, resultando num ciclo biológico mais
longo quando se alimentaram de pulgões.
Kato (1996) obteve resultados próximos aos obtidos no presente estudo para C.
maculata. Esse autor observou que, usando ovos de A. kuehniella, pulgões S. graminum e
pulgões B. schwartzi, o ciclo biológico dessa joaninha foi, respectivamente, de 17,1, 19,9 e
18,2 dias. C. maculata apresentou um ciclo biológico relativamente mais curto (16,2 dias)
quando criada sobre A. pisum a 24
o
C (OBRYCKI & TAUBER, 1978). Gurney & Hussey
observaram um ciclo biológico de 20 dias para C. maculata quando foi criada sobre M.
persicae a 24
o
C. Gyence et al. (1998), quando ministraram pulgões A. pisum, às larvas de E.
connexa, observaram que essa joaninha apresentou um ciclo biológico que variou de 14,3 a
18,8 dias, a 27
o
C. Essa espécie de joaninha atingiu um ciclo biológico muito mais longo
(124,6 dias, em média) quando alimentada com ninfas de C. atlantica (OLIVEIRA et al.,
2004). SILVA et al. (2006), testando diferentes dietas para o desenvolvimento de larvas de E.
connexa, observaram que essa espécie apresentou um ciclo biológico de 20,6 dias, quando se
forneceram ovos de A. kuehniella congelados por 1 dia, portanto, valor próximo ao obtido no
presente estudo. SILVA et al. (2007), ao estudarem o desenvolvimento das fases imaturas de
C. maculata com três tipos de dieta, verificaram que a duração da fase de larva a adulto foi de
15,2, 16,3 e 16,7 dias, quando ministraram, respectivamente, as seguintes dietas: ninfas de S.
graminum, ovos de A. kuehniella congelados por um dia e ovos dessa mariposa congelados
por seis meses, sendo essas duas últimas associadas com uma dieta artificial (mel, levedo de
cerveja, nipagim, ácido ascórbico, sulfato ferroso e ácido sórbico).
Com relação à viabilidade das fases de larva, pré-pupa e pupa, as viabilidades para
cada uma dessas fases foram superiores a 89% (Tabela 3). Houve apenas diferença
significativa entre tratamentos para a viabilidade do segundo instar, de modo que para as
demais fases, as dietas não influenciaram nesse parâmetro. No segundo instar, a viabilidade
de C. maculata e E. connexa foi significativamente superior quando as larvas se alimentaram
de ovos de A. kuehniella congelados e inviabilizados.
Tabela 3. Viabilidade (%) das fases de larva, pré-pupa e pupa e da fase imatura (exceto fase
de ovo) de Coleomegilla maculata (CM) e Eriopis connexa (EC) alimentadas com ovos
congelados de Anagasta kuehniella e pulgão Lipaphis erysimi
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas
e 70 ± 10% UR).
Dieta Espécie
1
1º instar
ns
2º instar 3º instar
ns
4º instar
ns
Pré-pupa
ns
Pupa
ns
Fase
imatura
2
Ovos de A.
kuehniella
CM 89,4
100,0a 99,0
92,2
98,2
92,6 73,7b
EC 99,6 98,8a 98,6 100,0 96,8 98,6 92,5a
L. erysimi
CM 89,2 93,7b 95,2 92,7 98,2 90,6 65,0b
EC 93,8 84,6b 91,2 93,0 94,7 97,0 61,6b
CV (%) 14,3 11,3 7,8 14,1 6,6 12,3 27,9
Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade.
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 100 larvas iniciais de primeiro instar para o tratamento 1 (ovos congelados de A. kuehniella) e o tratamento
2 (pulgões L. erysimi) para cada espécie de joaninha.
2
Fase imatura = fase compreendida entre o primeiro instar larva e a pupa.
65
Resultados similares foram obtidos por Kato (1996), que encontrou viabilidade acima
de 80% para os diferentes instares das larvas de C. maculata, quando alimentadas com ovos
dessa mariposa nas mesmas condições ambientais do presente estudo (25±1
o
C e fotofase de
12 h). Os valores obtidos por esse autor foram os seguintes: 83,3%, 84,7%, 100% e 100%
para o primeiro, segundo, terceiro e quarto instar, respectivamente. Para as pré-pupas e pupas
dessa espécie, esse autor determinou os seguintes valores para a viabilidade dessas fases:
92,5% e 100%, respectivamente. Quando esse autor forneceu pulgões (S. graminum e B.
schwartzi) como dieta para larvas de C. maculata, as viabilidade das fases larval, pré-pupal e
pupal também foram iguais ou superiores a 80%, com exceção das larvas de primeiro instar,
que apresentaram viabilidade de 60% quando se alimentaram de pulgões S. graminum. Ramos
Filho et al. (2007) observaram 100% de viabilidade para ambas as fases de larva e pupa de C.
maculata, quando suas larvas receberam ovos de A. kuehniella como dieta. Michaud & Jyoti
(2008) observaram que a viabilidade do último instar larva de C. maculata foi de 96,3% e
91,6% quando se alimentaram de ovos de A. kuehniella e S. graminum, respectivamente.
A alta viabilidade das larvas de primeiro instar também deve ter sido garantida, pelo
em parte, pela sua individualização realizada somente no segundo dia após a eclosão,
conforme recomendação de Oliveira et al. (2004), evitando assim que ocorresse alta
mortalidade dessas larvas devido a ferimentos causados pelo manuseio. Portanto, esse
procedimento corrobora também com a recomendação de Machado (1982), de que a
individualização das larvas das joaninhas não deve ser feita no primeiro dia de sua eclosão,
porque eleva a mortalidade das mesmas ainda no primeiro instar.
Quanto à viabilidade da fase imatura, esta foi significativamente superior para E.
connexa quando suas larvas foram alimentadas com ovos congelados de A. kuehniella (Tabela
3). Os valores obtidos para C. maculata foram superiores aos de Kato (1996), que observou
uma viabilidade da fase de larva a adulto (portanto, sem considerar a fase de ovo) dessa
espécie foi de apenas 66,6%, quando criada sobre ovos dessa mariposa e 50,0% sobre os
pulgões S. graminum e B. schwartzi. No entanto, Obrycki & Tauber (1978) ao criarem C.
maculata sobre o pulgão A. pisum, verificaram uma viabilidade de ovo a adulto de 84% na
temperatura de 24°C. SILVA et al. (2007) observaram uma viabilidade da fase de larva ao
adulto de 85% para C. maculata quando suas larvas foram alimentadas com ovos de A.
kuehniella congelados por 1 dia associados com uma dieta artificial (mel, levedo de cerveja,
nipagim, ácido ascórbico, sulfato ferroso e ácido sórbico), enquanto que essa viabilidade foi
de 87,5% em média, quando esses autores ministraram pulgões (ninfas de S. graminum) às
larvas de C. maculata, sendo que a viabilidade caiu para 42,5% quando as larvas se
alimentaram de ovos congelados por mais de seis meses. Resultados sobre viabilidade das
diferentes fases de desenvolvimento de E. connexa não foram encontrados na literatura.
4.1.3 Fase adulta
As dietas avaliadas interferiram no peso corpóreo dos adultos de C. maculata e E.
connexa, com até 48 horas após a emergência (Figura 3). O peso vivo dos adultos dessas duas
espécies foi significativamente maior quando ovos congelados de Anagasta kuehniella foram
usados como dieta larval, em relação à dieta a base de pulgões (L. erysimi).
Os adultos de C. maculata obtiveram maior massa corporal do que E. connexa, quando
suas larvas receberam ovos congelados de Anagasta kuehniella como alimento. Todavia, este
resultado já era esperado, uma vez que C. maculata é uma espécie visivelmente de maior
tamanho. Os adultos de C. maculata e de E. connexa resultantes de larvas criadas sobre ovos
congelados de A. kuehniella, em média, pesaram, respectivamente, 10,83 mg e 8,75 mg, e
sobre L. erysimi, 7,39 mg e 7,22 mg. Valores próximos aos deste trabalho foram encontrados
por Gyenge et al. (1998), testando diferentes temperaturas, presas e quantidades dessas presas,
obtendo para adultos de E. connexa média de peso corporal de 7,8 a 9,5 mg, usando
66
Acyrthosiphon pisum como dieta larval e quando as larvas foram criadas com Schizaphis
graminum, os valores foram de 9,3 e 7,7 mg.
Espécie de coccinelídeo
Coleomegilla maculata Eriopis connexa
Massa viva (mg)
0
2
4
6
8
10
12
Ovos de Anagasta kuehniella
Lipaphis erysimi
a
c
b
c
Figura 3. Massa viva corporal dos adultos de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa até
48 horas após a emergência, usando ovos congelados de Anagasta kuehniella e pulgões
Lipaphis erysimi como dieta larval. Letras comparam médias dos tratamentos pelo teste de
Scott-Knott a 5% de probabilidade. Barras sobre as colunas representam o erro padrão da
média de 40 repetições.
Smith (1966) estudou o efeito da idade no peso corpóreo de C. maculata, e observou
que o peso vivo dos adultos recém-emergidos foi de 9,3 mg, atingindo até 12,3 mg aos 28 dias
de idade. Kato (1996) também conseguiu resultado bem próximo quando usou ovos de A.
kuehniella como dieta para as larvas, cujos adultos resultantes pesaram em média 11,9 mg,
todavia, os adultos provenientes de larvas alimentadas com S. graminum e B. schwartzi foram
relativamente mais pesados (média de 10,18 e 10,37 mg, respectivamente) do que os obtidos
no presente estudo, quando se ofereceu L. erysimi às larvas dessa joaninha. Valores maiores
de peso vivo de adultos de C. maculata com poucas horas de emergidos foram observados por
Michaud & Jyoti (2008), quando larvas dessa espécie foram criadas sobre ovos de A.
kuehniella e S. graminum, sendo aproximadamente 14 e 12 mg de peso corpóreo para estas
dietas, respectivamente.
O período de pré-oviposição variou com a espécie de joaninha quando ambas foram
criadas sobre ovos de A. kuehniella, sendo que as fêmeas de E. connexa apresentaram um
período de pré-oviposição significativamente menor do que das fêmeas C. maculata (Tabela
4). Kato (1996), ao alimentar larvas com essa mesma dieta, observou que as fêmeas de C.
maculata apresentaram um período de pré-oviposição relativamente menor (13,5 dias) do que
o observado no presente estudo, embora ambos os estudos tenham sido conduzidos nas
mesmas condições experimentais (25 ± 1°C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% de UR). Usando
também ovos de A. kuehniella, Michaud & Joyti (2008) observaram que o período de pré-
oviposição de C. maculata foi de 14,8 dias em média. Esses resultados corroboram a
afirmativa de Iperti (1999), de que as fêmeas de coccinelídeos em geral iniciam sua
oviposição ao redor de duas semanas depois de emergidas.
As percentagens de sobrevivência dos adultos de C. maculata e E. connexa foram
significativamente iguais, quando alimentados com ovos congelados de A. kuehniella durante
67
um período de dois meses (Tabela 4). Durante esse período, observou-se que ao redor de 30%
dos adultos morreram, de modo que até dois meses de observação a maioria dos adultos ainda
permaneceu viva, não sendo possível determinar com precisão a longevidade dos adultos no
presente estudo. Hodek (1973) afirma que a longevidade dos coccinelídeos é variável entre as
espécies e, segundo Iperti (1999), ela depende do voltinismo dos adultos, podendo variar de
poucos meses a anos.
Tabela 4. Duração média, em dias, do período de pré-oviposição e percentagem de
sobrevivência dos adultos, num período de dois meses, para Coleomegilla maculata e Eriopis
connexa, alimentados com ovos congelados de Anagasta kuehniella (25 ± 1°C, fotofase de 12
horas e 70 ± 10% de UR).
Espécie
1
Pré-oviposição (em dias) Sobrevivência (%)
ns
C. maculata
17,1a 71,0
E. connexa
11,9b 68,0
CV (%) 33,7 33,8
Médias seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste Fisher a 5% de probabilidade.
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 40 adultos para cada espécie.
Observou-se ainda que os adultos de C. maculata apresentaram, logo após sua
emergência, coloração dos élitros em rosa bem claro, passando a vermelho-claro com
manchas pretas após duas horas e culminavam com uma coloração típica vermelha com
manchas arredondadas pretas e listras irregulares também pretas (Figura 4A) após cerca de
cinco horas do início de sua emergência. Os élitros dos adultos de E. connexa igualmente
apresentaram uma coloração diferente assim que emergiam, apresentando-se em um tom
branco amarelado e depois de algumas horas adquiriam sua coloração típica preta com
manchas arredondadas esbranquiçadas e amarelo-alaranjadas (Figura 4B). Alteração de
coloração dos élitros nas primeiras horas da emergência dos adultos também foi observada
por Santos & Gravena (2005) para Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera:
Coccinellidae: Sticholotinae), uma joaninha coccidófaga, especialmente de Diaspididae.
Figura 4. Adultos das espécies estudadas: A. Coleomegilla maculata e B. Eriopis connexa
(fotos tiradas em microscópio estereoscópico em aumento de 10x).
A B
68
4.2 Aspectos Biológicos da Segunda Geração (F
2
) de Laboratório
4.2.1 Fase de ovo
Na geração F
2
,
observou-se um aumento no número de ovos por postura, aumento na
viabilidade destes ovos e com uma pequena diminuição do período embrionário de ambas as
espécies (Tabela 5), quando comparados com os resultados da geração F
1
(Tabela 1).
Diferentemente do ocorrido com a geração F
1
, as posturas se apresentavam com consistência
mais firme e com uma coloração amarelo intensa e brilhante.
Tabela 5. Parâmetros biológicos dos ovos da geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis
connexa alimentadas com ovos congelados de Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12
horas e 70 ± 10% UR).
Espécie Nº de ovos/postura
ns
Viabilidade dos ovos (%)
ns
PE
2
C. maculata
1
14,3
50,7 2,7a
E. connexa
1
18,7 55,7 2,4b
CV (%) 26,0 45,1 18,3
Médias seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste de Fisher a 5% de
probabilidade.
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 50 massa de ovos por espécie.
2
PE = período embrionário (em dias).
O formato dos ovos não foi alterado, permanecendo elíptico e dispostos em grupos.
Não houve diferenças significativas no número de ovos por postura e na viabilidade destes
ovos. Esta diferença somente ocorreu no período embrionário, sendo que o desenvolvimento
embrionário de C. maculata foi significativamente mais lento do que o da E. connexa (Tabela
5). Este resultado confirma o obtido para os ovos da geração anterior (Tabela 1), na qual C.
maculata levou mais tempo na fase de ovo do que E. connexa, quando os adultos foram
alimentados com ovos congelados de A. kuehniella.
Com esses resultados, pode-se acreditar que os adultos desta nova geração em
laboratório (geração F
2
) possam ter passado por algumas adaptações, tornando-os mais aptos
às condições de laboratório, que trouxeram como conseqüência alguma alteração positiva no
desempenho reprodutivo dessas espécies, resultando em posturas com melhores
características biológicas.
4.2.2 Fases de larva, pré-pupa e pupa
O número de instares não apresentou modificações, permanecendo um total de quatro
instares larvais mais a fase de pré-pupa (Tabela 6). Na fase larval, observou apenas diferenças
significativas entre C. maculata e E. connexa para a duração do segundo e quarto instar
(Tabela 6). O tempo de desenvolvimento das larvas F
2
de C. maculata manteve-se
praticamente inalterado, com uma média de 10,5 dias para toda essa fase, enquanto que as
larvas F
2
de E. connexa apresentaram um desenvolvimento relativamente mais rápido,
levando, em média, 9,6 dias para completar seu desenvolvimento contra 10,6 dias para as
larvas F
1
. As pré-pupas e pupas da geração F
2
apresentaram desenvolvimento similar as da F
1
.
Na geração F
2
, obtiveram-se também diferenças significativas entre C. maculata e E. connexa
para o ciclo biológico, sendo que E. connexa desenvolve-se mais rapidamente do que C.
maculata.
As larvas permaneceram com as mesmas características descritas para a geração
anterior, apresentando igualmente boa mobilidade e capacidade de fixação na superfície do
69
vidro de criação, usando a extremidade do abdome, para se fixar especialmente durante as
ecdises. Do mesmo modo que as larvas da geração F
1
, as larvas F
2
diminuíam sua alimentação
e movimentavam-se pouco, momentos antes de sofrerem as trocas das ecdises.
Tabela 6. Duração média, em dias, das fases de larva, pré-pupa, pupa e do ciclo biológico da
geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa alimentadas com ovos congelados de
Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR).
Espécie 1º instar
ns
2º instar 3º instar
ns
4º instar Pré-pupa
ns
Pupa
ns
Ciclo
2
C. maculata
2,5 2,1a 2,3 3,6a 1,1 3,9 18,3a
E. connexa
2,7 1,9b 2,1 2,9b 1,2 4,0 17,2b
CV (%) 26,6 20,2 26,0 32,1 31,3 23,7 8,6
Médias seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste de Fisher a 5% de
probabilidade.
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 50 indivíduos de cada fase de desenvolvimento para cada espécie.
2
Ciclo biológico (intervalo entre a postura até a emergência dos adultos).
Durante todas as fases do ciclo biológico, as duas espécies nesta nova geração
apresentaram viabilidades acima de 96%, não havendo diferenças significativas entre as duas
espécies de joaninha (Tabela 7). Novamente, as larvas só foram individualizadas no segundo
dia após sua eclosão, pois de acordo com Oliveira et al. (2004) e Machado (1982), isto pode
ser o suficiente para se evitar grandes mortalidades devido a ferimentos causados pelo
manuseio e diminuindo a taxa de mortalidade ainda no primeiro instar.
Tabela 7. Viabilidade (%) das fases de larva, pré-pupa, pupa e da fase imatura (exceto fase de
ovo) da geração F
2
de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa alimentadas com ovos
congelados de Anagasta kuehniella
(25 ± 1
o
C, fotofase de 12 horas e 70 ± 10% UR).
Espécie
1
1º instar
ns
2º instar
ns
3º instar
ns
4º instar
ns
Pré-pupa
ns
Pupa
ns
Fase
imatura
2, ns
C. maculata
96,6
100,0 100,0 100,0 99,4 97,5
93,5
E. connexa
97,1 96,3 98,4 97,0 99,0 99,6 87,7
CV (%) 6,1 7,8 3,3 4,1 2,6 5,9 11,6
ns
Diferenças não significativas pelo teste de Fisher a 5% de probabilidade.
1
n = 100 larvas iniciais de primeiro instar.
2
Fase imatura = fase compreendida entre o primeiro instar larva e a pupa.
4.2.3 Fase adulta
Os adultos F
3
de C. maculata, com até 48 horas após a emergência, obtiveram maior
peso vivo corpóreo do que os adultos de E. connexa desta mesma geração, quando suas larvas
receberam ovos congelados de Anagasta kuehniella como alimento, corroborando os
resultados obtidos para adultos dessas espécies da geração anterior, alimentadas com esse
mesmo tipo de dieta. Os valores médios do peso corpóreo dos adultos para ambas as espécies
nessa geração foram um pouco maiores do que os obtidos na geração anterior. Os adultos F
3
de C. maculata pesaram, em média, 10,97 mg e os de E. connexa, 9,05 mg.
4.3 Teor de nitrogênio das dietas utilizadas
O teor de nitrogênio (N) presente nos ovos de Anagasta kuehniella e nos pulgões
Lipaphis erysimi foram, respectivamente, 2,59 ± 0,04% e 2,83 ± 0,05%. Considerando-se que
70
o teor de proteína bruta seja 6,25 vezes superior ao teor de N, tem-se 16,21 ± 0,27% e 17,67 ±
0,30% de proteína bruta para os ovos de A. kuehniella e pulgões L. erysimi, respectivamente.
Com teores tão próximos de proteína bruta, acredita-se que o impacto dessas dietas sobre a
composição corporal dos coccinelídeos não seja tão relevante.
É sabido que a proteína é um componente nutricional da dieta dos Coccinellidae
essencial para o desenvolvimento e a maturação sexual desses insetos, sendo o pólen uma
importante fonte de proteína (SMITH, 1960; 1961; 1965; 1966). Assim, por exemplo, Smith
(1960) observou que larvas de C. maculata não se desenvolveram além do segundo instar
quando se alimentaram de pólen de Pinus resinosa Ait. e, portanto, concluindo não ser uma
dieta adequada para essa espécie. Contudo, esse autor observou ainda que os adultos obtidos
que produziram ovos férteis, foram originários de larvas que se alimentaram de pólen de
outras espécies botânicas, incluindo pólen de milho (Zea mays L.). Esse autor concluiu que
possivelmente o conteúdo de proteína no pólen de Pinus é inadequado para o
desenvolvimento normal das larvas de C. maculata, citando que Nielsen et al. (1955) [apud
SMITH (1960)] encontraram que o pólen de Pinus montana Mill. contém somente 13% de
proteína enquanto que o pólen de outras espécies vegetais, incluindo o do milho, contém ao
redor de 25% de proteína. Baseando nesses resultados, pode-se inferir que a proximidade de
valores nos teores de N nos ovos de A. kuehniella e nos pulgões L. erysimi provavelmente
possibilitou que ambas as dietas fossem utilizadas por C. maculata e E. connexa como
alimento tanto nas suas fases adulta como larval, permitindo que completassem seu ciclo
biológico e produzissem adultos normais e ovos férteis. Portanto, segundo a definição de
Hodek (1973), ambas as dietas podem ser definidas como “alimento essencial”; isto é,
permitiu o desenvolvimento larval e produziu progênie fértil.
71
5 CONCLUSÕES
Os resultados obtidos neste estudo realizado em condições de laboratório, com
controle de temperatura, umidade relativa do ar e fotoperíodo, nos permitem concluir que:
1. No geral, as características biológicas de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa são
bem semelhantes, quando suas larvas e adultos se alimentam de ovos de Anagasta
kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados ou pulgões vivos de Lipaphis
erysimi.
2. Ovos de A. kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados e pulgões vivos de
L. erysimi são adequados como alimento para C. maculata e E. connexa assegurando
seu desenvolvimento e oviposição por uma geração;
3. Ovos de A. kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados como dieta de
larvas e adultos permitem manter a criação de C. maculata e de E. connexa por no
mínimo duas gerações, sem perder suas viabilidades, podendo, portanto, serem
utilizados como alimento substituto ao pulgão L. erysimi.
4. A proximidade dos teores de nitrogênio nos ovos de A. kuehniella inviabilizados com
ultravioleta e congelados e nos pulgões L. erysimi não permite que essas dietas sejam
discriminadas por C. maculata e E. connexa, sendo ambas consumidas pelas larvas e
adultos dessa espécie.
5. C. maculata e E. connexa se adaptam à criação em laboratório, pelo menos, nas duas
primeiras gerações (F
1
e F
2
), sob condições controladas de temperatura, umidade
relativa do ar e fotoperíodo (25 ± 1
o
C, 70 ± 10% UR e fotofase de 12 horas).
72
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS
AGARWALA, B. K.; DIXON, A. F. G. Laboratory study of cannibalism and interspecific
predation in ladybirds. Ecological Entomology, Oxford, v. 17, p. 303-309, 1992.
ALMEIDA, M. F.; BARROS, R.; GONDIM JÚNIOR, M. G. C.; TORRES, J. B.; FREITAS,
S.; PAZ, R. C.; BARBOSA, M. A. Aspectos biológicos e taxa de predação de Coleomegilla
maculata (Deeger) (Coleoptera: Coccinellidae) predando ovos e larvas de Plutella xylostella
(L.) (Lepidoptera: Plutellidae). In: CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 21.,
Recife, 2006. Resumos... Recife: Sociedade Entomológica do Brasil, 2006 (CD-ROM).
ALVES, B. J. R.; BAÊTA, A. M.; ALVES, J. V. Protocolo da Embrapa Agrobiologia para
análise de nitrogênio em adubos orgânicos, solo e tecidos. Seropédica: Embrapa
Agrobiologia, 1999. 17 p. (Embrapa-CNPAB. Documentos, 100).
CALTAGIRONE, L E; DOUTT, R. L. The history of the vedalia beetle importation to
California and its impact on the development of biological control. Annual Review of
Entomology, v 34, p. 1-16, 1989.
CORREA, A. do C. B.; BERTI FILHO, E. Aspectos biológicos de Cycloneda zischkai Mader,
1950 (Coleoptera: Coccinellidae) predador de psilídeos. Anais da Sociedade Entomológica
de Brasil, Itabuna, v. 17, n. 2, p. 333- 345, dez. 1988.
CORREIA, A. do C. B. Morfologia e aspectos biológicos de Cycloneda zischkai Mader,
1950 (Coleoptera: Coccinellidae). 54p. 1986. Dissertação (Mestrado em Entomologia) –
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Piracicaba.
COSTA LIMA, A. Família Coccinellidae. In: COSTA LIMA, A. Insetos do Brasil. Rio de
Janeiro: Escola Nacional de Agronomia, 8º Tomo, Capítulo 77- Coleópteros, 2ª Parte, 1953.
p. 283-303. (Série Didática nº 10).
EVANS, E. W. Searching and reproductive behaviour of female aphidophagous lady birds
(Coleoptera: Coccinellidae): a review. European Journal of Entomology, Ceske
Budejovice, v. 100, p. 1-10, 2003.
FERREIRA, D. F. Sisvar. Sistema de análise de variância. Suporte econômico, CAPE,
CNPq. UFLA/DEX. Lavras-MG. 2000.
FLANDERS, S. E. Coccidophilus citricola Brèthes, a predator enemy of red and purple
scales. Journal of Economic Entomology, v.29, p.1023- 1024, 1936.
FRAZER, B.D.; GILL, B. Hunger, movement, and predation of Coccinela californica on peã
aphis in the laboratory and in the field. The Canadian Entomologist, Ottawa, v. 113, p.
1025-1033, 1981.
GLÓRIA, M. M. da, REGITANO-d'ARCE, M. A. B. Concentrado e isolado protéico de torta
de castanha do Pará: obtenção e caracterização química e funcional. Ciência e Tecnologia de
Alimentos. Campinas, v. 20, n. 2, 2000.
73
GORDON, R. D. West Indian Coccinellidae II (Coleoptera): Some scale predators with key to
genera and species. Colept Bull, v.32, p.205-218, 1978.
GRAVENA, S. Insetos benéficos na Gravena. Disponível em:
<http://www.gravena.com.br/insebenefico.htm>. Acesso em: 28 maio 2008.
GRAVENA, S. O controle biológico na cultura algodoeira. Informe Agropecuário, Belo
Horizonte, v.9, n. 104, p. 3-15, ago. 1983.
GURNEY, B.; HUSSEY, N. W. Evaluation of some coccinellid for the biological control of
aphid in protected cropping. Annals Applied Biology, Cambridge, v. 65, p. 451-458, 1970.
GYENGE, J. E.; EDELSTEIN, J. D.O.; SALTO, C. E. Efectos de la temperatura y la dieta en
la biología de Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae). Anais da Sociedade
Entomológica do Brasil, v. 27, n. 3, p. 345-356, 1998.
HAGEN, K. S. Biology and ecology of predaceous Coccinellidae. Annual Review of
Entomology, Palo Alto, v. 7, p. 289-326. 1962.
HAGEN, K. S. Following the ladybug home. National Geographic, Washington, v. 137, n.
4, p. 542-553, 1970.
HAGEN, K. S. Nutritional ecology of terrestrial insect predators. In: SLANSKY, F.;
RODRIQUEZ, J.G. (Eds.). Nutritional ecology of insects, mites, spider and related
invertebrates. New York: John Wiley, 1987. p. 533-577.
HODEK, I. Biology of Coccinellidae. Prague: Academic of Sciences, 1973. 260p.
HODEK, I. Food relationship. In: HODEK, I.; HONEK, A. (Eds.). Ecology of Coccinellidae.
London: Kluwer Academic, 1996. p. 143-234.
HOFFMANN, M. P.; FORDSHAM, A. C. Natural enemies of vegetable insect pests.
Ythaca: Cornell Cooperative Extension, Cornell University, 1993. 64 p.
IPERTI, G. Biodiversity of predaceous Coccinellidae in relation to bioindication and
economic importance. Agriculture, Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 74, p.
323-342, 1999.
IPERTI, G., KATSOYANNOS, P., LAUDEHO, Y., Etude comparative de l’anatomie des
coccinelles aphidiphages et coccidiphages et appurtenance d’ Exochomus quadripustulatus L.
à I’un de ces groupes entomophages (Coleoptera: Coccinellidae). Annales de la Socite
Entomologique de France (NS), v. 13, n. 3, p. 427-437, 1977.
IPERTI, G.; BRUN, J.; DAUMAL, J. Possibilité de multiplication des coccinelles
coccidiphades et aphidiphages (Coleoptera: Coccinellidae) a l’aide d’oeufs d’ Anagasta
kuehniella Z. (Lepidoptera: Pyralidae).
Annales de Zoologie-Ecologie Animalee, v. 4, n. 4,
p. 555-567, 1972.
IPERTI, G.; TREPANIER-BLAIS, N. Valeur alimentaire des oeufs d’ Anagasta kuehniella Z.
(Lepidoptera: Pyralidae) pour une coccinelle aphidiphage: Adonia ll-notata Schn.
Entomophaga, v. 17, p. 437-441, 1972.
74
KATO, C. M. Biologia de Hippodamia convergens Guérin-Meneville, 1824 e Coleomegilla
maculata (De Geer, 1775) (Coleoptera: Coccinellidae) sobre ovos de Anagasta kuehniella
(Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) e sobre os pulgões Schizaphis graminum (Rondani,
1852) e Brachycaudus (Appelia) schwartzi Börner, 1931 (Homoptera: Aphididae). 116p.
1996. Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Lavras.
KATO, C. M.; BUENO, V. H. P.; MORAES, J. C.; AUAD, A. M. Criação de Hippodamia
convergens Guérrin-Meneville (Coleoptera: Coccinellidae) em ovos de Anagasta kuehniella
(Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Londrina, v.
28, n. 3, p. 455-459, 1999.
MACHADO, V. L. R. Morfologia e aspectos biológicos de Olla vnigrum (Mulsant, 1866) e
Cycloneda conjugata Mulsant, 1850 (Col., Coccinellidae) predadores de Psylla sp.
(Homoptera, Psyllidae) em sibipiruna (Caesalpinia pelthophoroides Benth). 61p. 1982.
Dissertação (Mestrado em Entomologia) - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” -
Universidade de São Paulo, Piracicaba.
MARINONI, R. C.; GANHO, N. G.; MONNÉ, M. L.; MERMUDES, J. R. M. Hábitos
alimentares em Coleoptera (Insecta). Ribeirão Preto: Holos, 63 p., 2001.
MICHAUD, J. P.; JYOTI, J. L. Dietary complementation across life stages in the
polyphagous lady beetle Coleomegilla maculata. Entomologia Experimentalis et Applicata,
v. 126, n. 1, p. 40-45, 2008.
MILLÉO, J.; DE SOUZA, J. M. T.; CASTRO, J. P.; CORRÊA, G. H. Coccinelídeos (Insecta,
Coleoptera) presentes em hortaliças (Ponta Grossa - PR). Publicação da UEPG. Ciências
Exatas e da Terra, Ciências Agrárias e Engenharias, v. 13, n. 2, p. 71-80, 2007.
MUNYANEZA, J.; OBRYCKI, J. J. Reproductive response of Coleomegilla maculata
(Coleoptera: Coccinellidae) to Colorado potato beetle (Coleoptera: Crysomelidae) eggs.
Environmental Entomology, Lanham, v. 26, 1270-1275, 1997.
NIELSEN, N.; GROMMER, J.; LUNDEN, R. Investigations on the chemical composition of
pollen from some plants. Acta Chem. Scand., v. 9, p. 1100-1106, 1955 apud SMITH, B. C. A
technique for rearing some coccinellid beetles on dry foods, and influence of various pollens
on the development Coleomegilla maculata lengi Tim. (Coleoptera: Coccinellidae).
Canadian Journal of Zoology, Toronto, v. 38, p. 1047-1049, 1960.
OBRYCKI, J. J.; KRING, T. J. Predaceous Coccinellidae in biological control. Annual
Review of Entomology, Palo Alto, v. 43, p. 295-321, 1998.
OBRYCKI, J. J.; TAUBER, M. J. Thermal requirements for development of Coleomegilla
maculata (Coleoptera: Coccinellidae) and its parasite Perilitus coccinellae (Hymenoptera:
Braconidae). The Canadian Entomologist, Ottawa, v. 110, p. 407-412, 1978.
OLIVEIRA, N. C. de, WILCKEN, C. F., MATOS, C. A. O. Ciclo biológico e predação de
três espécies de coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae) sobre o pulgão-gigante-do-pinus
Cinara atlantica (Wilson) (Hemiptera, Aphididae). Revista Brasileira de Entomologia,
Curitiba, v. 48, n. 4, p. 529-533, 2004.
75
PANIZZI, A. R.; PARRA, J. R. P. Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no
manejo de pragas. São Paulo: Manole, 359p., 1991.
PARRA, J. R. P.; BOTELHO, P. S. M.; CORRÊA-FERREIRA, B. S.; BENTO, J. M. S.
Controle biológico no Brasil: parasitóides e predadores. São Paulo: Manole, 635p., 2002.
QUILICILI, S. Estude biologique de Propylea quatuordecimpunctata I. (Coleoptera:
Coccinellidae). Efficacité prédatrice comparée de trois types de coccinelles aphidiphages
em lutte biologique contre lês pucerons sons serres. 257p. 1981. Tese (Doutorado) - Pierre
& Marie Curie University, Paris.
RAMOS FILHO, I. T.; BARROS, R.; BEZERRA, A. L.; PAZ, R. C. Técnica de criação de
Coleomegilla maculata DeGeer (Coleoptera: Coccinellidae). In: JORNADA DE ENSINO,
PESQUISA E EXTENSÃO DA UFRPE (JEPEX), 7., Recife, 2007. Resumos... Recife,
UFRPE, 2007 (CD-ROM). Disponível em: URL:
<http://www.adtevento.com.br/jepex/cdrom/resumos/R0082-1.pdf>. Acesso em 14 maio
2008.
RESENDE, A. L. S.; SILVA, E. E.; SILVA, V. B.; RIBEIRO, R. L. D.; GUERRA, J. G. M.;
AGUIAR-MENEZES, E. L. Primeiro registro de Lipaphis pseudobrassicae Davis
(Hemiptera: Aphididae) e sua associação com insetos predadores, parasitóides e formigas em
couve (Cruciferae) no Brasil. Neotropical Entomology, Vacaria, RS, v. 4, n. 35, 2006.
SANTOS, A. C. dos; GRAVENA, S. Aspectos biológicos de Coccidophilus citricola
(Coleoptera, Coccinellidae) sobre Aspidiotus nerii e Chrysomphalus aonidum (Homoptera,
Diaspididae). Ciência Rural, Santa Maria, v.35, n.1, p.6-9, 2005.
SASAJI, H. Phylogeny of the family Coccinellidae (Coleóptera). Etizenia, Occ. Publ. Biol.
Lab., Fukui University, 35, 37p. 1966 apud IPERTI, G. Biodiversity of predaceous
Coccinellidae in relation to bioindication and economic importance. Agriculture,
Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 74, p. 323-342, 1999. p. 324.
SILVA, A. J. Análise de alimentos (métodos químicos e biológicos). Viçosa: UFV, 1990.
166p.
SILVA, R. A. da, FELLET, M. R. G.; REDOAN, A. C.; FIGUEIRREDO, M. L. C.; CRUZ, I.
Desenvolvimento de dieta para criação de larvas de Eriopis connexa (German, 1824)
(Coleoptera: Coccinellidae). In: CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 21.,
Recife, 2006. Resumos... Recife: Sociedade Entomológica do Brasil, 2006 (CD-ROM).
SILVA, R. A. da, FERNANDES, A. P. B.; PEREIRA, W. G.; NOGUEIRA, P. M.;
ALVARENGA, D. M.; DIAS, I. J.; FIGUEIRREDO, M. L. C.; ZANUNCIO, J. C.; CRUZ, I.
Desenvolvimento das fases imaturas de Coleomegilla maculata (DeGeer, 1775) (Coleoptera:
Coccinellidae) com dieta artifical, ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lep.:
Pyralidae) e ninfas de Schizaphis graminum (Rondani) (Heteroptera: Aphididae). In:
SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 10., Brasília, 2007. Anais... Brasília: Sociedade
Entomológica do Brasil, 2007 (CD-ROM).
76
SILVA, R. A. da, GUIMARÃES, P. S.; FIGUEIREDO, M. L. C.; FONSECA, G. M.; CRUZ,
I. Biologia de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Col.; Coccinellidae) alimentada com ovos de
Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lep.: Pyralidae) e dieta artificial. In: CONGRESSO
NACIONAL DE MILHO E SORGO, 25., 2004, Cuiabá, MT. Anais... Cuiabá: Sociedade
Brasileira de Milho e Sorgo, 2004. p. 136.
SIMPSON, R. G.; BURKHARDT, C. C. Biology and evaluation of certain predators of
Theriophis maculata (Buckton). Journal of Economic Entomology, Lanham, v. 53, p. 89-94,
1960.
SMITH, B. C. A technique for rearing some coccinellid beetles on dry foods, and influence of
various pollens on the development Coleomegilla maculata lengi Tim. (Coleoptera:
Coccinellidae). Canadian Journal of Zoology, Toronto, v. 38, p. 1047-1049, 1960.
SMITH, B. C. Differences in Anatis mali Auct. and Coleomegilla maculata lengi Timberlake
to changes in the quality and quantity of the larval food (Coleoptera: Coccinellidae).
Canadian Entomologist, Ottawa, v. 97, p. 1159-1166, 1965.
SMITH, B. C. Effect of food on some aphidophagous Coccinellidae. In: HODEK, I. (ed.).
Ecology of aphidophagous insects. Prague: Academy of Science, The Hague: Dr. W. Junk,
1966. p. 75-81.
SMITH, B. C. Results of rearing some coccinellid (Coleoptera: Coccinellidae) larvae on
various pollens. Proceedings of the Entomological Society of Ontario, Toronto, v. 91, p.
270-271, 1961.
VAN DEN BOSH, MESSENGER, P. S.; GUTIERREZ, A. P. Natural enemies. In: VAN
DEN BOSH, MESSENGER, P. S.; GUTIERREZ, A. P. An introduction to biological
control. New York: Plenum Press, 1982a. p. 37-58.
VAN DEN BOSH, MESSENGER, P. S.; GUTIERREZ, A. P. The history and development
of biological control. In: VAN DEN BOSH, MESSENGER, P. S.; GUTIERREZ, A. P. An
introduction to biological control. New York: Plenum Press, 1982b. p. 21-36.
WRIGHT, E. J.; LAING, J. E. Numerical response of coccinellids to aphis in corn in
Southern Ontario. The Canadian Entomologist, Ottawa, v. 112, n. 10, p. 977-988, 1980.
77
CONCLUSÕES GERAIS
Os resultados obtidos a partir das coletas de Coccinellidae predadores (Coleoptera),
em suas diferentes fases de desenvolvimento, realizadas em plantios de Anethum graveolens
L. (endro), Coriandrum sativum L. (coentro) e Foeniculum vulgare Mill. (erva-doce), nos
permite concluir que essas plantas aromáticas foram utilizadas como sítios de sobrevivência e
reprodução por coccinelídeos predadores, por fornecer recursos alimentares (pólen e presas)
e/ou local de abrigo para as larvas, as pupas e os adultos e sítios de acasalamento e
oviposição.
No geral, as características biológicas de Coleomegilla maculata e Eriopis connexa
são bem semelhantes, quando suas larvas e adultos se alimentam das duas dietas utilizadas
(ovos de Anagasta kuehniella inviabilizados com ultravioleta e congelados ou pulgões vivos
de Lipaphis erysimi). O pulgão L. erysimi é adequado como alimento para C. maculata e E.
connexa assegurando seu desenvolvimento e oviposição por uma geração e os ovos
congelados de A. kuehniella permitem manter a criação de C. maculata e de E. connexa em
condições de laboratório por no mínimo duas gerações.
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