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A INTERFERÊNCIA DA LUMINOSIDADE NA AGRESSIVIDADE
E NA HIERARQUIA SOCIAL DE CICLÍDEOS
THAÍS BILLALBA CARVALHO
JABOTICABAL – SP
2009
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“Júlio de Mesquita Filho”
Centro de Aquicultura da Unesp- CAUNESP
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A INTERFERÊNCIA DA LUMINOSIDADE NA AGRESSIVIDADE
E NA HIERARQUIA SOCIAL DE CICLÍDEOS
THAÍS BILLALBA CARVALHO
Orientadora: Prof
a
. Dr
a
. Eliane Gonçalves de Freitas
Co-orientador: Prof. Dr. Gilson Luiz Volpato
Tese apresentada ao Programa de
Pós-graduação do Centro de
Aqüicultura da UNESP (CAUNESP)
como parte dos requisitos para a
obtenção do título de Doutor em
Aquicultura.
JABOTICABAL – SP
2009
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Dedico
Aos meus pais, Acácio e Fátima, pelo amor, confiança, incentivo e compreensão, mas
principalmente pelo exemplo que são na minha vida. Obrigada também por toda a
ajuda oferecida durante esses anos.
Aos meus irmãos, Igor e Liane, que além do carinho e apoio, são responsáveis pela
minha posição de tia, da qual me orgulho muito.
Aos meus sobrinhos, Stéphany e Breno, que me proporcionam os momentos mais
alegres e divertidos da vida.
Amo muito vocês
Agradecimentos
À todos que contribuiram direta ou indiretamente com a realização deste trabalho, em
especial:
À minha orientadora, Profª Drª Eliane Gonçalves de Freitas, pela oportunidade,
ensinamentos oferecidos e pela importante contribuição na minha formação
profissional e pessoal.
Ao Prof. Dr. Gilson Luiz Volpato por ter aceito a co-orientação do meu doutorado
e pela ajuda, especialmente na qualificação.
Ao Prof. Dr. Rui Oliveira por me aceitar em seu laboratório e me dar a
oportunidade de conhecer um outro lado da pesquisa científica.
Ao Prof. Dr. Francisco Langeani Neto e à Profª Drª Percília Cardoso Giaquinto
pela participação e sugestões feitas na minha qualificação.
Aos atuais e ex-companheiros do laboratório: André, Adriana, Fabrício, Francine, Wagner
pelas sugestões e ajuda e Cristiani pela colaboração na coleta de dados do experimento III.
Ao pessoal do ISPA: David, Miguel, Olinda, Sara, Silvia, Tânia, em especial para
a Magda pela grande ajuda no laboratório de fisiologia; a Leonor pelo apoio e
acolhimento em um país estranho e a Marta pela companhia e amizade.
Todos foram muito importantes durante minha estadia em Lisboa.
À Luciana de Souza Ondei e à Rita Luiza Peruquetti pela amizade e anos que moramos
juntas. Lu, obrigada também pelo auxílio no laboratório e Rita, agradeço a companhia diária,
inclusive durante a estadia na nova moradia.
Ao Carlos Eduardo Souza e à Roselene S. C. Ferreira pela imprescindível ajuda
na manutenção dos animais no laboratório e na coleta de dados.
Ao médico veterinário Msc. Carlos Eduardo Saranz Zago pela emissão do atestado
sanitário necessário para a solicitação de autorização do transporte de material biológico.
Ao Prof. Dr. João Batista Kochenborger Fernandes do Laboratório de Peixes
Ornamentais do CAUNESP / UNESP pelo fornecimento dos acarás bandeira
utilizados no experimento.
Ao Prof. Dr. Gustavo Orlando Bonilla Rodríguez do Laboratório de Bioquímica de
Proteínas e à Profª Drª Cláudia Bonini Domingos do Laboratório de Hemoglobinas do
IBILCE / UNESP pelo empréstimo de equipamentos que permitiram a realização das análises
fisiológicas.
À toda minha família pelo incentivo, apoio e amor.
auxílio financeiro: CNPq, FAPESP e CAPES/PDEE
"O êxito consiste em alcançar o que se deseja;
a felicidade,em desejar o que se alcança. "
( autor desconhecido )
SUMÁRIO
Resumo.......................................................................................1
Abstract......................................................................................2
Introdução Geral.........................................................................3
Referências.................................................................................7
Experimento I: A intensidade luminosa modula a interação agonística dos
ciclídeos,
Geophagus surinamensis
,
Oreochromis niloticus
e
Pterophyllum
scalare
Resumo............................................................................................13
Introdução........................................................................................14
Material e métodos............................................................................17
Resultados........................................................................................22
Discussão.........................................................................................26
Referências.......................................................................................29
Experimento II: Efeito da luminosidade sobre a agressividade e níveis de
estresse em fêmeas de
Tilapia rendalli
Resumo............................................................................................35
Introdução........................................................................................36
Material e métodos............................................................................39
Resultados........................................................................................43
Discussão.........................................................................................47
Referências.......................................................................................50
Experimento III: Intensidade luminosa e hierarquia social na tilápia-do-
Nilo,
Oreochromis niloticus
Resumo............................................................................................56
Introdução........................................................................................57
Material e métodos............................................................................59
Resultados........................................................................................63
Discussão.........................................................................................68
Referências.......................................................................................71
Experimento IV: Efeito do fotoperíodo no comportamento social e nos
níveis circulantes de esteróides sexuais em
Tilapia rendalli
Resumo............................................................................................77
Introdução........................................................................................78
Material e métodos............................................................................80
Resultados........................................................................................84
Discussão.........................................................................................89
Referências.......................................................................................91
Considerações finais................................................................ 97
RESUMO
Alterações no ambiente aquático, provocadas por ações antrópicas no ambiente natural ou artificial,
causam mudanças em fatores físicos (ex: luminosidade) que podem afetar o comportamento e a
fisiologia dos peixes. Assim, foi testado o efeito da luminosidade sobre o comportamento agressivo, a
hierarquia social, indicadores de estresse e os níveis de esteróides sexuais em ciclídeos. Para isso,
foram realizados 4 experimentos. Experimento I: foi avaliada a influência da intensidade luminosa
sobre a agressividade em juvenis de Geophagus proximus, Oreochromis niloticus e Pterophyllum
scalare. Foram comparadas duplas submetidas a duas intensidades luminosas (253,56 ± 62,25 lx e
1.435,92 ± 481,40 lx). A maior luminosidade reduziu a agressividade em O. niloticus, aumentou em P.
scalare e não afetou a de G. proximus. Observou-se também que o nível de agressividade em O.
niloticus foi maior que em G. proximus, que, por sua vez, foi maior que P. scalare. Isso sugere que a
intensidade luminosa modula diferentemente a interação de peixes sociais, podendo o mecanismo estar
associado aos padrões de agressividade de cada espécie. Experimento II: foi testada a influência da
intensidade luminosa sobre o comportamento agonístico e indicadores de estresse (taxa ventilatória e
atividade da catalase) em fêmeas de Tilapia rendalli. Foram comparadas duas intensidades luminosas:
menor (253,56 ± 62,25 lx) e maior (1.435,92 ± 481,40 lx) em condições social (dupla) e de
isolamento. A menor luminosidade aumentou a freqüência de ataques na dupla e no dominante, mas
não afetou a interação do submisso. A taxa ventilatória do animal isolado foi maior na menor
intensidade de luz. Assim, conclui-se que a luminosidade afeta a agressividade e atua como um
estressor em fêmeas de T. rendalli. No entanto, essa resposta estressora pode não funcionar como o
mecanismo causador do efeito da luminosidade sobre a interação agonística. Experimento III: foi
testado o efeito da intensidade luminosa sobre a estabilidade da hierarquia social e indicadores de
estresse (hematócrito e glicemia) em machos de O. niloticus. Foram avaliados dois níveis de
intensidade luminosa (280,75 ± 50,60 lx e 1.394,14 ± 520,32 lx). A maior luminosidade aumentou a
interação do grupo e do subdominante (beta), mas não interferiu na estabilidade da hierarquia de
dominância. O hematócrito e a glicemia foram semelhantes entre as intensidades luminosas e as
posições sociais. Assim, a luminosidade interfere na agressividade, sendo o beta o principal afetado
por esse efeito. No entanto, a estabilidade da hierarquia social e o estresse não são afetados pela
condição ambiental. Experimento IV: foi testado o efeito do fotoperíodo no comportamento social e
nos níveis circulantes de esteróides sexuais (testosterona e 11-cetotestosterona) em machos adultos de
T. rendalli. Foram comparados dois fotoperíodos (16L:08D e 08L:16D), sendo os animais submetidos
ao isolamento ou ao desafio social. O comportamento agressivo do dominante, submisso e dupla foi
estimulado pelo maior período de luz. Os níveis de andrógenos não foram influenciados pelo
fotoperíodo, mas sim pelo contexto social. Dessa forma, o fotoperíodo interfere na interação social,
mas essa resposta não é modulada pelos andrógenos. Em conclusão, a luminosidade afeta o
comportamento social em ciclídeos, sendo o seu mecanismo modulador dependente de fatores inter e
intra-específicos.
Palavras-chave: comportamento agressivo; fotoperíodo; intensidade luminosa; peixes
1
ABSTRACT
Animals show behavioral and physiological changes due to variations of environmental physical
factors. Thus, we compared the effect of luminosity on agonistic behaviour, hierarchy settlement,
stress, and plasma sexual steroids levels in cichlids. Experiment I: we compared the effect of light
intensity on agonistic behavior of pair juvenile cichlids Geophagus proximus, Oreochromis niloticus
and Pterophyllum scalare under two light intensities ( minor: 253.56 ± 62.25 lx and major: 1435.92 ±
481.40 lx). Major light intensity reduced aggressiveness in O. niloticus; increased in P. scalare and did
not affect agonistic interactions in G. proximus. In the 2 light conditions, the aggressiveness level in O.
niloticus is higher than G. proximus and P. scalare. We concluded rising light intensity affects
agonistic interaction in different way in the three fish species, and mechanism underlying this data
could be related to specific agonistic profile. Experiment II: we tested the influence of light intensity
on aggressive behavior and indicators of stress (ventilatory frequency and catalase activity) in adult
females of Tilapia rendalli. A minor (253.56 ± 62.25 lx) and major (1435.92 ± 481.40 lx) light
intensity were compared in social condition (pair) and isolation. The pair and winner exhibited higher
agonistic interactions at major intensity group, but luminosity did not affect attacks in loser. The
ventilatory frequency of isolated animal was higher in the minor light intensity. Thus, we concluded
that the luminosity affects the aggressiveness and it is a stressor in females of T. rendalli. However,
that stressful event can not be main causing mechanism of the light intensity on agonistic behavior
effect. Experiment III: we evaluated the effect of the light intensity on social hierarchy settlement and
indicators of stress (hematocrit and glycemia) in males of Oreochromis niloticus. Two light intensity
levels were tested (280.75 ± 50.60 lx and 1394.14 ± 520.32 lx). Major light intensity increased group
and sub-dominant (beta) interactions, but this environmental factor did not affect hierarchy settlement.
The hematocrit and glycemia had been similar between the light intensity and social status. Thus, the
luminosity influences on the aggressiveness, and the beta fish is main one affected by this effect.
However, the hierarchy settlement and stress did not affect by t environmental condition. Experiment
IV: we tested the effect of photoperiod on aggressive behavior and plasma androgen levels
(testosterone and 11-ketotestosterone) in adult males of Tilapia rendalli. We compared two
photoperiods: long-day (16L:08D) and short-day (08L:16D) in social condition (pair) and isolation.
Aggressive behavior of winner, loser and pair were stimulated for long-day. The testosterone and 11-
ketotestosterone levels were similar between two photoperiods. The androgens levels were not
correlated with aggressive interactions. Thus, photoperiod interfere in social interactions in T. rendalli,
but this result can not be modulated for androgens. We concluded that luminosity affects agonistic
interaction in cichlids, and mechanism underlying this data could be related to intra and inter specifics
factors.
Key-words: aggressive behavior; fish; light intensity; photoperiod
2
INTRODUÇÃO GERAL
Os estímulos ambientais são cruciais na modulação do ciclo de vida dos animais e,
dessa forma, as modificações inerentes ao ambiente podem afetar o comportamento
(Wingfield, 2003; Adamo & Parsons, 2006). As diferentes estratégias fisiológicas e
comportamentais que emergem em situações de alteração ambiental (emergency life-history
stage) têm sido testadas em aves, mas carecem de estudos para outros grupos de vertebrados,
principalmente peixes. Esse tipo de estudo precisa ser expandido para fornecer melhor
conhecimento de como os vertebrados respondem a alterações do ambiente e para auxiliar na
conservação ambiental (Wingfield, 2003).
Atualmente, pode-se notar uma gradativa perda da qualidade ambiental aquática
causada por ação humana, que se reflete também em outros grupos animais. Por exemplo, a
destruição das matas ciliares pode causar redução do nível de água (devido ao assoreamento
do leito), aumento da temperatura e da luminosidade (Barrella et al., 2000). Os fatores
ambientais também são essenciais em práticas de aquicultura, sendo comum a manipulação
dessas condições a fim de melhorar a produção de espécies de interesse comercial
(Baldisserotto, 2002). De fato, alguns estudos sugerem a manipulação da luminosidade como
ferramenta para aumentar o crescimento e a reprodução de peixes em sistema de criação
(Biswas et al., 2005; Imsland et al., 2006; Rad et al., 2006). No entanto, essas modificações
ambientais podem afetar o comportamento e a fisiologia dos animais, fazendo emergir
estratégias alternativas (ex. Einarsdóttir & Nilssen, 1996; Piet, 1998; Flodmark et al., 2002;
Stefánsson et al., 2002). Dessa forma, estudos envolvendo fatores abióticos são importantes,
mas existem poucos trabalhos comportamentais relacionados com esses aspectos (ex. Gibson,
1978; Sloman et al., 2002; Blanchet et al., 2006).
A luminosidade, por exemplo, é uma condição ambiental essencial para a
sobrevivência dos peixes (Helfman, 1993). A luz também é o principal fator responsável pelo
controle do ritmo biológico dos animais (Volpato & Trajano, 2006; Zhdanova & Reebs, 2006).
De acordo com Hawkins & Anthony (1981), as principais características da luminosidade são:
qualidade (espectro de absorção), quantidade (intensidade luminosa) e periodicidade (duração
da luz ou fotoperíodo).
Muitas atividades e padrões comportamentais em peixes são regulados pela
luminosidade, tais como, o crescimento (Boeuf & Le Bail, 1999; Biswas et al., 2006), a taxa
de sobrevivência (Reynalte-Tataje et al., 2002), a densidade populacional (Juell &
Fosseidengen, 2004), a eficiência alimentar (Petit et al., 2003; White et al., 2005; Biswas et
3
al., 2006; Sheng et al., 2006), a reprodução (Ridha & Cruz, 2000; Bulger et al., 2002;
Pankhurst & Porter, 2003; Rick & Bakker, 2008), a taxa metabólica (Biswas et al., 2002;
Biswas & Takeuchi, 2002) e a atividade de natação (Utne-Palm & Stiansen, 2002; Almazán-
Rueda et al., 2004). Além desses, a luminosidade afeta o comportamento agonístico, no
entanto, os resultados são contraditórios (ex. Britz & Pienaar, 1992; Sakakura & Tsukamoto,
1997; Bulger et al., 2002; Almazán-Rueda et al., 2005).
De acordo com Castro & Caballero (2004), a redução da agressividade em alta
luminosidade é um mecanismo para mimimizar a conspicuidade do animal no ambiente. Além
disso, peixes expostos a longos períodos de luz apresentam maiores níveis de cortisol
(Almazan-Rueda et al., 2005) que, por sua vez, podem diminuir o comportamento agressivo
(Overli et al., 2002; Summers & Winberg, 2006). Por outro lado, a maior luminosidade pode
aumentar a freqüência de encontros agonísticos (Nicieza & Metcalfe, 1999; Valdimarsson &
Metcalfe, 2001; Almazán-Rueda et al., 2004). Esse efeito pode ser mediado pela redução dos
níveis de melatonina, sendo esse hormônio liberado em maior quantidade em baixa intensidade
luminosa ou durante a ausência de luz (Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et al., 2002). A
melatonina também regula diversos eventos fisiológicos, metabólicos e comportamentais,
incluindo a agressividade (Munro, 1986; Ebadi et al., 1993; Pitcher, 1993). Assim, é provável
que quanto maior a luminosidade, menor a liberação de melatonina e, conseqüentemente,
maior a freqüência do comportamento agressivo, o que pode aumentar o desafio entre os
oponentes, gerando instabilidade social. Além disso, a melatonina controla o comportamento
de submissão em truta arco-íris (Larson et al., 2004), sendo que a menor liberação desse
hormônio pode diminuir os sinais emitidos pelo submisso e reduzir a estabilidade da hierarquia
de dominância.
A dominância é um tipo de organização social caracterizada pela definição, dentro do
grupo, do dominante e submisso, sendo que o dominante possui prioridade de acesso a
recursos limitados, como alimento, parceiros para acasalamento, abrigo e território (Ridley,
1995). Esse sistema é estabelecido por meio de interações agressivas e ocorre em vários
grupos animais (Huntingford & Turner, 1987; Ridley, 1995). A hierarquia pode ser
considerada estável ou instável, dependendo da manutenção da posição social dos animais ao
longo do tempo (ex. Gómez-Laplaza & Morgan, 1993; Oliveira & Almada, 1996). De acordo
com Lehner (1996), a formação e a estabilidade hierárquica são influenciadas por diversos
fatores, podendo variar dependendo da espécie e das condições as quais os animais são
submetidos.
4
Vários fatores modulam a hierarquia de dominância em peixes, particularmente aqueles
que afetam diretamente a motivação agressiva. No entanto, estudos relacionando as condições
ambientais (abióticas) e a hierarquia de dominância, principalmente em ciclídeos, são
incipientes. O efeito da luminosidade sobre a estabilidade da hierarquia social, por exemplo,
ainda não foi estudado.
A luminosidade também pode atuar como um estressor em diversas espécies de peixes
(Hawkins & Anthony, 1981; Almazán-Rueda et al., 2005; Karakatsouli et al., 2008), podendo
afetar a estabilidade da hierarquia de dominância. A instabilidade hierárquica, por sua vez,
pode aumentar o estresse social (Zayan, 1991). Além disso, a luminosidade pode modular a
liberação de hormônios reprodutivos em peixes (Skjaeraasen et al., 2004; Biswas et al., 2005;
Rodriguez, et al., 2005), no entanto, pouco é conhecido sobre a influência dessa condição
ambiental na resposta ao desafio social.
De modo geral, alterações de luminosidade (intensidade luminosa e fotoperíodo)
podem exercer efeito sobre a agressividade e, consequentemente, aumentar o desafio entre os
oponentes. Essa resposta pode ser estressante, gerar instabilidade hierárquica e modular os
níveis de andrógenos em peixes. Assim, a tese defendida neste estudo foi de que a
luminosidade afeta as interações sociais, a estabilidade hierárquica, variáveis indicadoras de
estresse e os níveis de esteróides reprodutivos em peixes territoriais. Para isso, foram
realizados 4 experimentos com os seguintes objetivos:
Experimento I: testar se a maior intensidade luminosa aumenta a agressividade em 3
espécies de ciclídeos, Geophagus proximus, Oreochromis niloticus e Pterophyllum scalare.
Experimento II: testar a influência da intensidade luminosa sobre o comportamento
agonístico e indicadores de estresse (freqüência ventilatória e atividade da catalase) em fêmeas
de Tilapia rendalli.
Experimento III: testar se a intensidade luminosa afeta a estabilidade da hierarquia de
dominância e variáveis indicadoras de estresse (hematócrito e glicemia) em machos de tilápia-
do-Nilo (Oreochromis niloticus).
Experimento IV: testar o efeito do fotoperíodo no comportamento social e nos níveis
circulantes de esteróides sexuais (testosterona e 11-cetotestosterona) em machos de Tilapia
rendalli.
Representantes da família Cichlidae foram escolhidos porque possuem organização
social baseada na hierarquia de dominância e defesa territorial (ex. Alvarenga & Volpato,
1995; Cacho et al., 1996; Teresa & Gonçalves-de-Freitas, 2003), ideal para testar os objetivos
propostos. Além disso, os ciclídeos apresentam grande acuidade visual (Fernald, 1984),
5
sugerindo que a luminosidade é um estímulo importante para esses peixes. Geophagus
proximus (Castelnau, 1855) é um ciclídeo amazônico que vive principalmente em canais e
associado a substrato arenoso (informações obtidas para G. surinamensis;
http://www.fishbase.org/search.php). Relatos mostram que essa espécie apresenta alta
responsividade a luminosidade (Palicka, 1992) e possui grande potencial para a indústria
alimentícia e para a aquariofilia. Já a tilápia-do-Nilo, Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758),
é um ciclídeo africano que ocorre em uma grande variedade de hábitats. Essa espécie é
importante para a aqüicultura mundial, sendo amplamente criada em piscicultura
(http://www.fishbase.org/search.php). O acará bandeira, Pterophyllum scalare (Schultze,
1823), é originário da Bacia Amazônica e habita sistemas com grande densidade de vegetação,
preferindo águas pouco profundas e cristalinas (http://www.fishbase.org/search.php). Esse
ciclídeo apresenta grande interesse na aquariofilia mundial (Chapman et al., 1997). A Tilapia
rendalli (Boulenger, 1897) é uma espécie de origem africana que vive em ambientes lênticos e
com vegetação abundante (http://www.fishbase.org/search.php).
Este trabalho permite avaliar se a condição ambiental modula o comportamento
agressivo e a hierarquia social e, também, se afeta alguns parâmetros fisiológicos nessas quatro
espécies de peixes sociais. Além disso, estudos comparativos são pouco freqüentes e tornam-
se cada vez mais necessários, uma vez que a diversidade de peixes tropicais é grande e muitas
generalizações são feitas com base em poucas espécies. Os resultados poderão ser utilizados
tanto em termos de conservação do ambiente aquático, como em condições de criação, onde o
controle adequado da luminosidade é importante.
6
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Diego, p. 197-228.
11
EXPERIMENTO I
A intensidade luminosa modula a interação agonística dos
ciclídeos,
Geophagus proximus
,
Oreochromis niloticus
e
Pterophyllum scalare
12
RESUMO
Foi comparado o efeito da intensidade luminosa sobre a agressividade em ciclídeos juvenis,
Geophagus proximus, Oreochromis niloticus e Pterophyllum scalare. Foram testados dois
níveis de intensidade luminosa: menor (253,56 ± 62,25 lx) e maior (1.435,92 ± 481,40 lx). Os
animais foram isolados em aquários de 30 L por 96 h e, em seguida, pareados (paradigma
residente-intruso) por tempo suficiente para o estabelecimento da hierarquia de dominância,
sendo a interação agonística registrada nesse período. A maior intensidade luminosa aumentou
a latência para os confrontos em G. proximus e O. niloticus e não afetou P. scalare. Reduziu a
freqüência de ameaça perpendicular, confronto paralelo, perseguição e ataques totais em O.
niloticus e aumentou a exibição frontal e o confronto frontal em P. scalare, não afetando as
interações agressivas em G. proximus. O tempo para a definição da hierarquia social foi
semelhante entre os tratamentos nas 3 espécies. Assim, o aumento da intensidade luminosa
reduz a agressividade em O. niloticus, aumenta em P. scalare e não afeta a de G. proximus.
Observou-se também, nas 2 condições de luminosidade, que o nível de agressividade em O.
niloticus foi maior que em G. proximus, que, por sua vez, foi maior que P. scalare. Isso
sugere que a intensidade luminosa modula diferentemente a interação de peixes sociais,
podendo o mecanismo estar associado aos padrões de agressividade de cada espécie.
13
INTRODUÇÃO
Conflitos de interesse são frequentemente observados entre os animais e decorrem da
competição e defesa de recursos limitados entre dois indivíduos (Eibl-Eibesfeldt, 1961). Essa
disputa de recursos é realizada por meio do comportamento agressivo (agonístico) que, por sua
vez, é caracterizado por interações de ameaça e luta (Eibl-Eibesfeldt, 1961; Becker et al.,
1993).
A função da interação agressiva varia entre as espécies e dependendo das condições
sociais e ambientais (Villars, 1983). Em peixes, as lutas podem definir o acesso a sítios de
alimentação e acasalamento (Gonçalves-de-Freitas & Nishida, 1998), a defesa de parceiros
(Yamamoto et al. 1999) e de prole (Fitzgerald & Keenleyside, 1978). A importância do
comportamento agonístico também é evidente nas espécies de peixes da Família Cichlidae
cuja organização social é baseada na hierarquia de dominância e territorialidade (Baerends &
Baerends Van Roon, 1950).
O desenvolvimento da interação agonística depende da associação entre o estado
interno do indivíduo e os estímulos externos que atuam sobre ele (Huntingford, 1991). Assim,
em peixes, os fatores que podem afetar a agressividade são: o isolamento social (Gómez-
Laplaza & Morgan 2000), o tamanho do grupo (Andries & Nelissen, 1990; Haller, 1992;
Quinn et al., 1996), a fase reprodutiva (Holder et al., 1991; Yamamoto et al., 1999;
Jaroensutasinee & Jaroensutasinee, 2003), os níveis hormonais (Villars, 1983; Munro &
Pitcher, 1985; Pitcher, 1993; Øverli et al., 2002; Summers & Wiberg, 2006; Trainor &
Hofman, 2006), a experiência social prévia (Nelissen & Andries, 1988), o sexo do animal
(Balshine-Earn & Lotem, 1998, Carvalho & Gonçalves-de-Freitas, 2008) e as condições
abióticas (Adams et al., 1998; Nicieza & Metcalfe, 1999; Sloman et al., 2001).
O comportamento agressivo pode ser modificado por fatores ambientais, tais como, a
disponibilidade de refúgios (Fischer & Ohl, 2005), variações estruturais do ambiente
(Hofmann et al., 1999; Blanchet et al., 2006), o fluxo e o nível de água (Sloman et al., 2001;
Sloman et al., 2002; Teresa, 2005), a turbulência (Sneddon, et al., 2006) a concentração de
oxigênio (Sneddon & Yerbury, 2004) e de poluentes (Sloman et al., 2003; Scott & Sloman,
2004), a temperatura (Olla et al., 1978; Fitzgerald et al., 1986) e a luminosidade (Sakakura &
Tsukamoto, 1997). De fato, a luminosidade regula muitas atividades e padrões
comportamentais em peixes, incluindo a agressividade (Helfman, 1993). No entanto, embora o
efeito desse fator abiótico sobre as interações agressivas seja observado, a resposta em
diferentes espécies e os mecanismos que desencadeiam essa relação são pouco conhecidos.
14
O aumento da luminosidade, por exemplo, pode reduzir a agressividade em algumas
espécies de peixes (Sakakura & Tsukamoto, 1997; Castro & Caballero, 2004). De acordo com
Olla et al. (1978), em um ambiente que exige grande demanda energética com ajustes
fisiológicos (como em uma condição de alta luminosidade) a redução da agressão seria uma
resposta adaptativa, pois minimizaria os gastos de energia. Além disso, peixes expostos a
longos períodos de luz apresentam maiores níveis de cortisol (Almazan-Rueda et al., 2005)
que, por sua vez, podem diminuir o comportamento agressivo (Øverli et al., 2002; Summers &
Winberg, 2006). Castro & Caballero (2004) também sugerem que a redução da agressividade
em alta luminosidade é um mecanismo para reduzir a conspicuidade do animal no ambiente.
Contrariando os trabalhos acima, alguns estudos mostram que a maior luminosidade
pode aumentar a freqüência de encontros agonísticos (Nicieza & Metcalfe, 1999;
Valdimarsson & Metcalfe, 2001; Almazán-Rueda et al., 2004). Esse efeito pode ser mediado
pela redução dos níveis de melatonina. Esse hormônio é produzido pela glândula pineal e
liberado em maior quantidade em baixa intensidade luminosa ou durante a ausência de luz
(Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et al., 2002). A melatonina também regula diversos eventos
fisiológicos, metabólicos e comportamentais, incluindo a agressividade (Ebadi et al., 1993;
Pitcher, 1993). De fato, Munro (1986) demonstrou que a injeção de melatonina reduz a
agressão em Aequidens pulcher. Além disso, o L- triptofano, precursor da melatonina
(Ekström & Meissl, 1997), diminui a agressividade em peixes (Winberg et al., 2001; Hoglund
et al., 2005). Assim, é provável que quanto maior a luminosidade, menor a liberação de
melatonina e, conseqüentemente, maior a freqüência do comportamento agressivo.
Independente dos mecanismos envolvidos, espera-se que a exposição à maior
luminosidade module as interações sociais em peixes territoriais. De acordo com essa
predição, o objetivo foi testar se a intensidade luminosa interfere na agressividade de 3
espécies de ciclídeos, Geophagus proximus (Castelnau, 1855), Oreochromis niloticus
(Linnaeus, 1758) e Pterophyllum scalare (Schultze, 1823).
Representantes da família Cichlidae foram escolhidos porque possuem organização
social baseada na hierarquia de dominância e defesa territorial (ex. Volpato et al., 1989; Cacho
et al., 1996; Teresa & Gonçalves-de-Freitas, 2003), ideal para testar a hipótese sugerida. Além
disso, estudos comparativos são pouco freqüentes e tornam-se cada vez mais necessários, uma
vez que a diversidade de peixes tropicais é grande e muitas generalizações são feitas com base
em poucas espécies. Geophagus proximus (Castelnau, 1855) é um ciclídeo amazônico que
vive principalmente em canais e associado a substrato arenoso (informações obtidas para G.
surinamensis; http://www.fishbase.org/search.php). Já a tilápia-do-Nilo, Oreochromis niloticus
15
(Linnaeus, 1758), é um ciclídeo africano que ocorre em uma grande variedade de hábitats
(Axelrold, 1996). O acará bandeira, Pterophyllum scalare (Schultze, 1823), é originário da
Bacia Amazônica e habita sistemas com grande densidade de vegetação, preferindo águas
pouco profundas e cristalinas (http://www.fishbase.org/search.php). Assim, este trabalho
testou se a condição ambiental modula o comportamento agressivo nessas três espécies de
peixes sociais.
16
MATERIAL E MÉTODOS
Foi avaliada a influência da intensidade luminosa sobre a agressividade em jovens de
Geophagus proximus, Oreochromis niloticus e Pterophyllum scalare. Foram utilizados G.
proximus e tilápias-do-Nilo (O. niloticus) provenientes da Mini-Estação de Piscicultura do
CAUNESP / UNESP, São José do Rio Preto, SP. Já os acarás bandeira (P. scalare) foram
procedentes do Centro de Aqüicultura da UNESP (CAUNESP), Jaboticabal, SP.
Aclimatação
Os espécimes foram aclimatados no laboratório em caixa de cimento amianto de 500L
(1 animal/5L) por, no mínimo, 15 dias antecedendo os experimentos. Durante esse período, a
temperatura foi mantida em torno de 27 ºC, a intensidade luminosa em 706,90 ± 89,80 lx e o
fotoperíodo em 12 h (07:00 h às 19:00 h). Filtros biológicos garantiram a qualidade da água e
a ração comercial (G. proximus: Alcon Bottom fish; O. niloticus: 32% de proteína; Guabi /
Pirá- Campinas, Brasil e P. scalare: Alcon Basic) foi oferecida à vontade duas vezes ao dia
(início da manhã e final da tarde).
Delineamento Experimental
Foi comparado o perfil agonístico em duplas de Geophagus proximus, Oreochromis
niloticus e Pterophyllum scalare para inferir se há efeito da luminosidade sobre a
agressividade dessas espécies. Para isso foram realizados dois tratamentos para cada espécie,
sendo que no primeiro os animais foram submetidos à intensidade luminosa de 253,56 ± 62,25
lx e, no segundo, à intensidade de 1.435,92 ± 481,40 lx (n=10, com exceção para maior
intensidade de G. proximus onde n=8). A média da intensidade luminosa em cada condição
experimental foi obtida a partir de 36 pontos amostrados no aquário, por meio de luxímetro
digital portátil (modelo LD 240). A maior intensidade de luz foi emitida por duas lâmpadas
fluorescentes de 9 W fixadas a 5,5 cm da superfície da água do aquário. A menor intensidade
foi obtida a partir da iluminação convencional do laboratório.
Os peixes foram medidos, pesados, isolados por 96 h e, em seguida, pareados por um
período suficiente para o estabelecimento da hierarquia de dominância, isto é, 30 min para G.
proximus (Teresa & Gonçalves-de-Freitas, 2003), 40 min para O. niloticus (Carvalho &
Gonçalves-de-Freitas, 2008) e 20 min para P. scalare (observação pessoal). Durante todo o
período de isolamento e pareamento os animais estavam sob luminosidade de acordo com o
tratamento experimental. Foi utilizado o paradigma residente-intruso (Figler & Einhorn, 1983),
17
sendo que os acarás bandeira foram identificados por diferenças naturais nos padrões de
coloração e G. proximus e tilápia-do-Nilo por pequenos cortes na nadadeira caudal.
Como o tamanho é um fator que interfere no perfil agonístico (Beeching, 1992), as
duplas foram formadas por indivíduos de comprimento padrão e peso semelhantes (Tabela 1).
Não existe evidente dimorfismo sexual secundário em Pterophyllum scalare (Cacho, 2002) e
Geophagus surinamensis (= G. proximus) (Palicka, 1992). Dessa forma, todos os animais
utilizados foram jovens para evitar efeito do sexo do oponente sobre a interação agonística,
como observado por Carvalho & Gonçalves-de-Freitas (2008) para a tilápia-do-Nilo.
Tabela 1. Comprimento padrão e peso (média ± desvio padrão) dos residentes e intrusos de
Geophagus proximus (n=18), Oreochromis niloticus (n=20) e Pterophyllum scalare (n=20).
Geophagus proximus
Oreochromis niloticus
Pterophyllum scalare
residente
intruso
P
1
residente
intruso
P
1
residente
intruso
P
1
Comprimento
padrão (cm)
7,29±0,28
7,22±0,30
0,524
6,06±0,33
6,05±0,32
0,935
3,11±0,20
3,03±0,19
0,218
peso (g)
10,25±1,35
9,96±1,65
0,571
8,69±1,95
7,80±1,24
0,092
1,12±0,29
0,98±0,23
0,090
1
Teste t independente
Interação Agonística
A interação agonística foi registrada em uma filmagem correspondente ao tempo de
pareamento e iniciada imediatamente após inclusão do peixe intruso no aquário do residente.
A interação foi quantificada pela freqüência de itens agressivos, a partir dos etogramas
descritos abaixo, baseados em Teresa & Gonçalves-de-Freitas (2003) para Geophagus
surinamensis (= G. proximus), Falter (1983) e Alvarenga & Volpato (1995) para Oreochromis
niloticus e modificados de Cacho et al. (1999) e Yamamoto et al. (1999) para Pterophyllum
scalare.
Etograma da interação agonística em Geophagus surinamensis (= G. proximus)
AMEAÇA: o peixe se aproxima lateralmente de outro e abre a boca sem encostá-la no corpo
do oponente.
FRONTAL: dois peixes justapõem suas mandíbulas e um dele empurra o outro, ou ambos
empurram mutuamente.
FUGA: o peixe se afasta do oponente que o persegue ou ataca.
18
LATERAL: o peixe abre a boca e percute com ela o corpo do oponente, fechando-a no
momento do contato. Pode ocorrer nas laterais medianas do corpo, no ventre, no dorso, mas
nadadeiras ou cabeça do peixe agredido.
PARALELO: dois peixes ficam lado a lado com as cabeças voltadas no mesmo sentido ou em
sentido oposto, ondulando o corpo vigorosamente.
ONDULAÇÃO: o peixe ondula o corpo no sentido antero-posterior quando está próximo do
oponente.
PERSEGUIÇÃO: o peixe segue o oponente enquanto este foge.
Etograma da interação agonística em Oreochromis niloticus
AMEAÇA: animal se aproxima do oponente com a boca aberta, preparando-se para uma
mordida lateral, mas seu oponente foge antes de ser atacado.
AMEAÇA LATERAL SIMULTÂNEA: caracterizado pelo nado em trajetória circular dos 2
animais, geralmente com as nadadeiras eriçadas. É mais lento que perseguição e fuga.
AMEAÇA PERPENDICULAR: um indivíduo fica no centro do aquário enquanto o outro nada
ao seu redor, em trajetória circular. O animal do centro mantém os olhos voltados para o
oponente, acompanhando sua trajetória, porém mantendo-se no centro do círculo.
FRONTAL: dois animais se aproximam frontalmente, justapõem as mandíbulas com a boca
aberta e se “empurram”, ondulando vigorosamente a região caudal do corpo.
FUGA: caracteriza-se por natação rápida do animal perseguido ou atacado, distanciando-se do
oponente.
LATERAL: um animal se aproxima de outro e ataca a região lateral do oponente com
mordidas ou golpes com a boca aberta.
PARALELO: dois animais posicionam-se lado a lado, voltados para o mesmo sentido ou em
sentidos opostos. Ondulam simultaneamente o corpo, sem que ocorra contato físico.
ONDULAÇÃO: animal ondula vigorosamente o corpo no sentido ântero-posterior.
PERSEGUIÇÃO: um animal nada em direção ao outro, acompanhando sua trajetória.
Etograma da interação agonística em Pterophyllum scalare
AMEAÇA: movimento de investida de um peixe em direção ao oponente que foge antes de ser
atacado.
EXIBIÇÃO FRONTAL: dois peixes posicionam-se frente a frente, sem contato e com as
cabeças levantadas (ângulo em torno de 45º).
FRONTAL: peixes justapõem as mandíbulas, permanecem seguros por essas e se empurram.
19
FUGA: caracteriza-se por natação rápida do animal perseguido ou atacado, distanciando-se do
oponente.
LATERAL: animal se aproxima de outro e ataca a região lateral do oponente com mordidas ou
golpes com a boca aberta.
ONDULAÇÃO: peixe ondula vigorosamente o corpo no sentido ântero-posterior.
PERSEGUIÇÃO: peixe nada rapidamente em direção ao oponente.
Também foi registrado o número total de confrontos, correspondendo a todos os
eventos agonísticos, com exceção da fuga. Os ataques emitidos e recebidos foram analisados
para a dupla (residente + intruso) nas 3 espécies. Além disso, foram avaliadas as latências para
os confrontos e para a definição da hierarquia social.
Aquários e manutenção dos animais
Os animais foram mantidos em aquários de 30 x 30 x 40 cm (~ 30 L) revestidos por
plástico azul opaco em três lados para evitar contato visual com animais de aquários vizinhos
no laboratório, ficando apenas a porção frontal livre para as observações. A cor azul foi
utilizada porque reduz o estresse na tilápia-do-Nilo (Volpato & Barreto, 2001). A qualidade da
água dos aquários foi mantida por meio de filtro biológico e aeração constante. A temperatura
da água foi controlada em 25,80 ± 1,30 ºC e o fotoperíodo em 12 h (7:00h às 19:00h). Os
animais receberam ração comercial (como utilizado na aclimatação) na proporção de 2% da
biomassa oferecida no início da manhã e no final da tarde.
Manipulação dos animais
A manipulação dos animais para o isolamento foi precedida por anestesia com solução
de benzocaína (12,8 mg/L). A transferência do animal intruso para o aquário do residente foi
realizada sem anestesia, mas a manipulação foi feita cuidadosamente, de modo a minimizar
estresse adicional. Ao final do experimento os animais foram mortos por dose letal de
anestésico (benzocaína: 25,6 mg/L) e dissecados para inspeção macroscópica do estágio de
desenvolvimento das gônadas para confirmar se todos os animais estavam imaturos. O critério
utilizado foi baseado em Paiva et al. (1988).
Análise dos Dados
Foi analisada a existência de valores discrepantes que foram retirados dos dados brutos
e substituídos pelas medianas. Em seguida, os dados foram testados quanto à normalidade pelo
20
teste de Shapiro-Wilk e à homogeneidade de variância pelo teste F max (Zar, 1999). A latência
para confrontos, o tempo para a definição da hierarquia de dominância e a freqüência de itens
agonísticos entre os dois tratamentos (menor e maior intensidade luminosa) para cada espécie
foram comparadas pelo teste de Mann-Whitney. Também foi utilizado o teste de Kruskal-
Wallis, completado pelo teste LSD, para a comparação da latência para confrontos, do
estabelecimento da hierarquia social e da frequência de interação agressiva entre as 3 espécies
em cada intensidade luminosa. Foi considerado p ≤ 0,05 para significância estatística. Todas as
análises foram baseadas em Zar (1999) e Siegel & Castellan (2006).
Nota Ética
Este estudo está de acordo com os Princípios Éticos na Experimentação Animal
adotado pelo Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA) e foi aprovado pela
comissão de Ética na Experimentação Animal (CEEA) da UNESP, Botucatu, SP (protocolo n
º
52/06).
21
RESULTADOS
A latência para os confrontos foi maior no grupo submetido à maior intensidade
luminosa em G. proximus (Mann-Whitney, U= 18,50; p= 0,05) e O. niloticus (Mann-Whitney,
U=13,50; p=0,00). Já para P. scalare, não foi observada diferença na latência entre as
condições experimentais (Mann-Whitney, U = 41; p = 0,50; Figura 1). Considerando a latência
para a definição da hierarquia social, não foi observada diferença entre menor e maior
intensidade nas 3 espécies (Mann-Whitney, U> 26; p> 0,07). A maior intensidade luminosa
não afetou a agressividade das duplas em Geophagus proximus, (Mann-Whitney, U> 27; p>
0,25) diminuiu a freqüência do comportamento agonístico (ameaça perpendicular, paralelo,
perseguição e total de ataques) na tilápia-do-Nilo (Mann-Whitney, U< 23,5; p< 0,04) e
aumentou (exibição frontal e frontal) no acará bandeira (Mann-Whitney, U< 21; p< 0,03;
Figura 2).
Nas duas intensidades luminosas, observou-se que O. niloticus apresentou menor
latência para os confrontos que G. proximus e P. scalare, não sendo observada diferença entre
essas 2 espécies (LSD, p< 0,02; Figura 1). Já a latência para a duração da interação foi
semelhante entre as 3 espécies na menor e na maior intensidade luminosa (Kruskal-Wallis, H<
0,87; p> 0,63; Figura 1). Nas duas intensidades luminosas, a interação agressiva de O.
niloticus foi semelhante a de G. proximus, no entanto, ambas apresentaram algumas diferenças
em relação a P. scalare. Dessa forma, P. scalare apresentou menor frequência de ondulação
que as outras 2 espécies (Kruskal-Wallis, H> 20,40; p< 0,00). Além disso, G. proximus
apresentou maior ameaça e menor frontal que P. scalare (Kruskal-Wallis, H= 7,71; p= 0,02 e
H= 7,76; p= 0,02, respectivamente; Figura 3).
22
0
35
70
menor intensidade maior intensidade
duração da interação (%)
Geophagus proximus Oreochromis niloticus Pterophyllum scalare
Figura 1. Média (± desvio padrão) da latência relativa para os confrontos e para a duração da
interação na menor e na maior intensidade luminosa em Geophagus proximus, Oreochromis
niloticus e Pterophyllum scalare. Asterisco indica diferença significativa entre as intensidades
luminosas para a mesma espécie (Mann-Whitney, p< 0,05). Letras diferentes indicam diferença
estatística entre as espécies em cada luminosidade (LSD, p< 0,02).
0
35
70
menor intensidade maior intensidade
latência confrontos (%)
*b
b
*a
b
b
a
23
G eophagus proximus
0
250
500
750
Ameaç a F rontal F uga L ateral Ondulaç ão P aralelo P ers eguiç ão Total
frequênc ia da interaç ão. 30 min
-1
Figura 2. Média (± desvio padrão) da freqüência da interação agonística na menor e na maior
intensidade luminosa para Geophagus proximus, Oreochromis niloticus e Pterophyllum
scalare. Asterisco indica diferença significativa (Mann-Whitney, p< 0,03).
menor intensidade luminosa maior intensidade luminosa
Oreoc hromis nilotic us
0
250
500
750
Ameaç a Ameaç a L ateral
S imultânea
Ameaç a
P erpendicular
F rontal F uga Lateral Ondulaç ão P aralelo P ers eguição Total
frequênc ia da interaç ão . 40 min
-1
*
*
*
*
P terophyllum s c alare
0
250
500
750
Ameaç a ex ibiç ão frontal F rontal F uga Lateral Ondulaç ão P ers eguiç ão Total
frequênc ia da interaç ão . 20 min
-1
*
*
24
Figura 3. Freqüência da interação agonística (média ± desvio padrão) para Geophagus proximus,
Oreochromis niloticus e Pterophyllum scalare na menor e na maior intensidade luminosa. Letras
diferentes indicam diferenças significativas (Kruskal-Wallis, p< 0,02).
frequência . min
-1
menor intensidade
0,00
0,25
0,50
Ameaça Lateral Frontal Ondulação Perseguição Fuga Total
menor intensidade
a
b
b
maior intensidade
0,00
0,25
0,50
Ameaça Lateral Frontal Ondulação Perseguição Fuga Total
maior intensidade
a
b
ab
a
ab
b
a
b
b
Geophagus proximus Oreochromis niloticus Pterophyllum scalare
25
DISCUSSÃO
A luminosidade modula diferentemente a interação agressiva em diferentes espécies de
peixes sociais. As diferenças parecem emergir de diferentes estratégias associadas ao nível
basal de agressividade de cada espécie. Essas respostas espécie-específicas indicam a
importância de estudos comparativos.
A menor latência para os confrontos observada no grupo de menor intensidade
luminosa indica que essa condição estimula a motivação agressiva para iniciar a interação em
G. proximus e na tilápia-do-Nilo. Por outro lado, a luminosidade não exerce efeito sobre a
motivação agressiva no acará bandeira, pois não foi observada diferença para o início da
interação entre os tratamentos de menor e maior intensidade luminosa.
Embora o nível de luminosidade afete a motivação agressiva para o início dos
confrontos em duas espécies, não é observado efeito da intensidade luminosa sobre duração da
interação, considerando o período entre o início dos confrontos até a definição da hierarquia
social. Isso é sugerido, pois o nível de intensidade luminosa não influenciou o tempo para a
definição da interação social nas 3 espécies.
Outros estudos mostraram que a luminosidade afeta o comportamento agressivo em
peixes, no entanto, os resultados são contraditórios. De acordo com Sakakura & Tsukamoto
(1997) e Castro & Caballero (2004), altos níveis de intensidade luminosa diminuem a
frequência de interação agressiva. Por outro lado, a maior intensidade de luz pode
proporcionar maior agressividade (Valdimarsson & Metcalfe, 2001; Almazán-Rueda et al.,
2004). De fato, neste estudo a luminosidade afetou diferentemente as 3 espécies de peixes
sociais.
A maior intensidade luminosa não influenciou a agressividade de G. proximus. Esse
resultado contraria os relatos de que essa espécie apresenta alta responsividade a luminosidade
(Palicka, 1992). No entanto, a ausência de efeito da intensidade luminosa sobre a interação
agonística pode indicar que o maior nível de luminosidade utilizado não foi suficiente para
afetar os mecanismos reguladores do comportamento agressivo nessa espécie.
Considerando a tilápia-do-Nilo e o acará bandeira, a maior luminosidade diminuiu e
aumentou, respectivamente, a freqüência dos encontros agonísticos. Segundo Sakakura &
Tsukamoto (1997) e Castro & Caballero (2004), o aumento da agressividade é observado até
um certo limite de aumento da intensidade luminosa, sendo que após esse limiar, a interação
agonística diminui. Assim, para a tilápia-do-Nilo esse limite de luminosidade pode ter sido
ultrapassado, o que, consequentemente, gerou uma redução na freqüência de interações
26
agonísticas. Por outro lado, no acará bandeira, o limiar de intensidade que reduz as interações
pode não ter sido atingido, uma vez que houve aumento da interação agressiva na maior
luminosidade. Isso indica que essas espécies apresentam diferentes níveis de sensibilidade à
luminosidade.
Uma explicação alternativa para a diminuição da agressividade em maior intensidade
de luz na tilápia-do-Nilo pode ser sugerida, já que essa espécie também utiliza-se de sinais
visuais na identificação da posição hierárquica, o que não é tão evidente para o acará bandeira
e G. proximus. Após o estabelecimento hierárquico, observa-se no submisso o aparecimento de
listras enegrecidas, já o dominante permanece mais claro (Falter, 1983). De acordo com
Johnsson (1997), o reconhecimento hierárquico é importante, pois mantém a estabilidade da
hierarquia social que, por sua vez, diminui a frequência de encontros agressivos. Dessa forma,
a maior intensidade luminosa pode tornar os sinais hierárquicos mais evidentes e,
consequentemente, levar a uma redução das interações agressivas.
As diferentes respostas à intensidade luminosa observadas entre as 3 espécies podem
estar associadas às características do ambiente de origem das mesmas, pois espécies com
diferentes preferências ecológicas podem responder de maneiras distintas a variações
ambientais (Burleson et al., 2001). Embora Geophagus proximus e Pterophyllum scalare
sejam originários da mesma região (América do Sul), essas espécies ocupam hábitats
diferentes (http://www.fishbase.org/search.php), o que não permite desconsiderar a
interferência do ambiente no efeito da luminosidade sobre a agressividade. Por outro lado, a
pouca informação sobre a biologia das espécies (principalmente G. proximus) dificulta a
associação das respostas agressivas frente à luminosidade com o ambiente.
Os diversos efeitos da maior intensidade luminosa sobre as interações agressivas nas 3
espécies também podem ser derivados de diferentes mecanismos. Por exemplo, a diminuição
do comportamento agressivo pode ser decorrente do maior gasto energético proporcionado
pela condição ambiental (ex: Sneddon & Yerbury, 2004) ou da estratégia de diminuir a
conspicuidade do animal (Castro & Caballero, 2004). Por outro lado, o aumento da freqüência
de encontros agonísticos em maior luminosidade pode ser mediado pela melatonina, hormônio
liberado em maior quantidade em baixa intensidade luminosa (Ekström & Meissl, 1997;
Bayarri et al., 2002) e que pode diminuir as interações agonísticas (Munro, 1986).
Diferenças na agressividade também podem ter proporcionado as respostas distintas da
intensidade luminosa sobre os encontros agonísticos. De acordo com Benus et al. (1988), ratos
com diferentes padrões agressivos são afetados de maneiras distintas por fatores externos,
como a luminosidade. De fato, o nível de agressividade na tilápia-do-Nilo foi maior que em G.
27
proximus que, por sua vez, foi maior que no acará-bandeira. Assim, conclui-se que a
luminosidade é uma condição ambiental que modula diferentemente o comportamento
agressivo de peixes sociais, podendo essa resposta ser decorrente de diferentes mecanismos
que, por sua vez, podem estar associados aos padrões de agressividade de cada espécie.
28
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33
EXPERIMENTO II
Efeito da luminosidade sobre a agressividade e níveis
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Tilapia rendalli
34
RESUMO
Variações na luminosidade podem aumentar ou reduzir o comportamento agressivo de
peixes. Sabe-se que machos e juvenis são afetados, mas pouco se conhece sobre esses efeitos
em fêmeas. Assim, foi testada a influência da intensidade luminosa sobre o comportamento
agonístico e indicadores de estresse (freqüência ventilatória e atividade da catalase) em fêmeas
de Tilapia rendalli. Foram comparadas duas intensidades luminosas: menor (253,56 ± 62,25
lx) e maior (1.435,92 ± 481,40 lx) em 2 condições. 1. Condição Social: os animais foram
isolados por 96 h e pareados (paradigma residente-intruso) por 1 h. 2. Condição de
Isolamento: os animais foram isolados por 97 h. A latência para os confrontos e o tempo para
o estabelecimento da hierarquia de dominância foram semelhantes nas duas intensidades
luminosas. A dupla e o dominante exibiram maior freqüência de ataques na menor
luminosidade. Por outro lado, não houve diferença entre a freqüência de ataques exibida pelo
submisso nas duas intensidades de luz. A taxa ventilatória indicou que a menor intensidade
luminosa atua como um estressor, no entanto, o estresse decorrente da competição entre os
animais supera o efeito da luminosidade. Já a catalase não apresentou diferença entre as duas
intensidades para todos os animais. Assim, conclui-se que a luminosidade afeta as interações
agressivas em fêmeas de Tilapia rendalli, porém, a influência é exercida somente sobre o
peixe dominante. Além disso, embora a intensidade luminosa atue como um estressor, essa
resposta não funciona como o mecanismo causador do efeito da luminosidade sobre a
interação agonística.
35
INTRODUÇÃO
Alterações físicas decorrentes de degradação ou de manipulação dos fatores para
proporcionar melhorias na criação dos animais modificam as condições do ambiente. Essas
mudanças são definidas pelo tipo de evento, bem como pela estrutura e funcionamento do
meio e, conseqüentemente, afetam os seres vivos (Barrella et al., 2000).
O ambiente aquático, por exemplo, tem sofrido contínuas modificações decorrentes de
ação antrópica (Barrella et al., 2000). Essas alterações podem atuar como um estressor,
afetando variáveis fisiológicas e comportamentais dos animais aquáticos, particularmente dos
peixes (Sloman et al., 2001; Sloman et al., 2002; Alamazán-Rueda et al., 2005; Sneddon et al.,
2006). Uma das características ambientais que pode ser alterada é a luminosidade. Esse fator é
essencial para a sobrevivência dos peixes, pois regula muitas atividades e padrões
comportamentais desses animais (Helfman, 1993).
De acordo com alguns estudos, o aumento da luminosidade aumenta a freqüência de
encontros agonísticos em teleósteos (Nicieza & Metcalfe, 1999; Valdimarsson & Metcalfe,
2001; Almazán-Rueda et al., 2004). Esse efeito pode ser mediado pela redução dos níveis de
melatonina, hormônio produzido pela glândula pineal, que regula diversos eventos
fisiológicos, metabólicos e comportamentais, incluindo a agressividade (Ebadi et al., 1993;
Pitcher, 1993). A síntese de melatonina é regulada pela luminosidade, sendo liberada em maior
quantidade em baixa intensidade luminosa ou durante a ausência de luz (Ekström & Meissl,
1997; Bayarri et al., 2002). De fato, Munro (1986) demonstrou que a injeção de melatonina
reduz a agressão no peixe Aequidens pulcher. Winberg et al. (2001) mostraram que o L-
triptofano, precursor da melatonina (Ekström & Meissl, 1997), diminui a agressividade na
truta arco-íris (Oncorhynchus mykiss). Assim, é provável que quanto maior a luminosidade,
menor a liberação de melatonina e, conseqüentemente, maior a freqüência do comportamento
agressivo.
Por outro lado, o aumento da luminosidade pode reduzir a agressividade em algumas
espécies de peixes (Sakakura & Tsukamoto, 1997; Castro & Caballero, 2004). De acordo com
Olla et al. (1978), em um ambiente que exige grande demanda energética com ajustes
fisiológicos (como em uma condição de alta luminosidade) a redução da agressão seria uma
resposta adaptativa, pois minimizaria os gastos de energia. De fato, Sneddon & Yerbury
(2004) sugerem que a diminuição do comportamento agressivo em Gasterosteus aculeatus é
uma estratégia para reduzir o gasto de energia ocasionado pela mudança metabólica resultante
de uma alteração ambiental. Castro & Caballero (2004) consideram a diminuição da
36
agressividade em alta luminosidade um mecanismo para reduzir a conspicuidade do animal no
ambiente.
Estudos preliminares com outros ciclídeos (experimento I) indicaram que a maior
intensidade luminosa aumenta a frequência do comportamento agonístico no acará bandeira
(Pterophyllum scalare), diminui na tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus) e não afeta a
agressividade em Geophagus proximus. Essas diferentes respostas espécie-específicas indicam
a dificuldade de se fazer generalizações e a importância de estudos comparativos.
Independente do tipo de efeito da luminosidade sobre o comportamento agressivo, é
possível que esse fator promova o aumento do estresse, afetando indiretamente parâmetros
fisiológicos que envolvem gasto energético. De acordo com Boeuf & Le Bail (1999) e
Stefánsson et al. (2002), a luz muito intensa e prolongada pode ser irritante e prejudicial para
os peixes, tornando-se um potencial estressor. Almazán-Rueda et al. (2005) mostraram que
diferentes fotoperíodos afetam variáveis indicadoras de estresse. No entanto, estudos
relacionando a intensidade luminosa e o estresse ainda não foram realizados.
Diversos parâmetros podem ser utilizados como indicadores indiretos de estresse em
peixes, como taxa de O
2
consumida, freqüência ventilatória, concentração plasmática de
cortisol, depleção de glicogênio e níveis de glicemia (Wedemeyer & Mcleay, 1981; Neat et al,
1998). Além desses, diferentes tipos de estressores aumentam a produção de espécies reativas
de oxigênio (EROs), também denominadas radicais livres (Yu, 1994; Solé et al., 1995; Storey,
1996). Essas EROs são continuamente produzidas pelo organismo em condições fisiológicas
normais, sendo a respiração aeróbia a principal fonte endógena desses radicais (Shigenaga et
al., 1994; Han et al., 2001). Paralelamente, existe um sistema de defesa antioxidante
constituído por mecanismos não enzimáticos (ex: ácido ascórbico, cobre, zinco, selênio e
tocoferol) e enzimáticos (ex: superóxido desmutase, catalase e glutationa peroxidase) que
diminui a ação tóxica das EROs (Scott et al., 1991; Sies, 1993; Yu, 1994). No entanto, em
condição de estresse, devido a maior demanda energética e conseqüente aumento da taxa
respiratória (Wendelaar-Bonga, 1997), pode-se observar elevada formação de radicais livres.
Essa produção excessiva de radicais, por sua vez, pode causar danos moleculares às estruturas
celulares (DNA, lipídeos e proteínas) com conseqüente alteração funcional e prejuízo das
funções vitais (Wiseman & Halliwell, 1996). Dessa forma, a saúde do animal está relacionada
ao equilíbrio entre a produção de EROs e a ação dos agentes antioxidantes, sendo o desajuste
entre esses dois componentes denominado estresse oxidativo (Burgeot et al., 1996; Sies,
1993). Assim, em situação estressora, a concentração de radicais livres pode ser aumentada,
levando a uma maior produção de enzimas antioxidantes, como por exemplo, a catalase.
37
É provável que a maior luminosidade interfira na freqüência da agressividade e atue
como um estressor. Assim, o objetivo deste trabalho foi testar se dois níveis diferentes de
intensidade luminosa desencadeiam ajustes fisiológicos e comportamentais em peixes. Para
isso, foram avaliados o efeito da intensidade luminosa sobre o comportamento agonístico e
parâmetros associados ao estresse (taxa ventilatória e níveis de catalase) em fêmeas de Tilapia
rendalli.
A Tilapia rendalli foi escolhida, pois é uma espécie de ciclídeo e, portanto, estabelece
sua organização social por meio de interações agressivas (Baerends & Baerends-Van Roon,
1950), característica ideal para testar a hipótese proposta. A espécie estudada apresenta
cuidado biparental no substrato, de forma que, macho e fêmea cuidam da prole e defendem o
território reprodutivo (Turner, 1996). Poucos trabalhos sobre os fatores que afetam o
comportamento agonístico e a hierarquia social são encontrados em fêmeas de ciclídeos
(Weber & Weber, 1976; Gonçalves-de-Freitas & Ferreira, 2004), sendo a maioria realizada
com machos (Baerends & Baerends-Van Roon, 1950; Frier & Iles, 1972; Mackaye, 1986).
Dessa forma, estudos que avaliam os fatores moduladores da agressividade em fêmeas são
interessantes, especialmente em espécies, como a Tilapia rendalli, cuja interação agressiva e
hierarquia social possuem função bem definida. Além disso, sabe-se que machos e juvenis são
afetados por variações na luminosidade (ex: experimento I, Sakakura & Tsukamoto, 1997;
Valdimarsson & Metcalfe, 2001; Almazán-Rueda et al., 2004; Castro & Caballero, 2004), mas
pouco se conhece sobre esses efeitos em fêmeas.
Este trabalho permite avaliar se a condição ambiental modula o comportamento
agressivo e, também, se atua como um estressor em fêmeas de Tilapia rendalli. Os resultados
poderão ser utilizados tanto em termos de conservação do ambiente aquático, como em
condições de criação, onde o controle adequado da luminosidade é necessário (Baldisserotto,
2002).
38
MATERIAL E MÉTODOS
Foram utilizadas fêmeas adultas de Tilapia rendalli, provenientes do Centro de
Pesquisa e Treinamento em Aqüicultura (CEPTA – IBAMA) de Pirassununga - SP, sendo
criadas na Mini-Estação de Piscicultura do IBILCE, CAUNESP, São José do Rio Preto-SP. Os
espécimes foram transferidos para o laboratório e aclimatados em caixa de cimento amianto de
500L (1 animal/5L) por, no mínimo, 15 dias antecedendo os experimentos. Durante esse
período, a temperatura foi mantida em torno de 27 ºC, a intensidade luminosa em 664 89,9 lx
e o fotoperíodo em 12 h (07:00 h às 19:00 h). Filtros biológicos garantiram a manutenção da
qualidade da água e o alimento (ração para peixes tropicais com 28% de proteína) foi
oferecido à vontade duas vezes ao dia (início da manhã e final da tarde).
Delineamento Experimental
Foi avaliada a influência da luminosidade sobre a agressividade e variáveis indicadoras
de estresse em fêmeas de Tilapia rendalli. Para isso, foram comparados o perfil agonístico e
parâmetros associados ao estresse (taxa ventilatória e atividade da catalase) em duplas
(Condição Social) submetidas a dois diferentes níveis de intensidade luminosa. Além disso, foi
testado se a intensidade luminosa atua como um estressor em animais isolados (Condição de
Isolamento).
Condição Social
Foram comparadas a interação agonística, a taxa ventilatória e a atividade da catalase
em duplas de fêmeas adultas de Tilapia rendalli. Foram testados dois tratamentos, sendo que
no primeiro os animais foram submetidos à intensidade luminosa de 253,56 ± 62,25 lx (n=9) e,
no segundo, à intensidade de 1.435,92 ± 481,40 lx (n=10).
A média da intensidade luminosa em cada condição experimental foi obtida a partir de
4 alturas com 9 pontos cada, totalizando 36 pontos amostrados no aquário, por meio de
luxímetro digital portátil (modelo LD 240). A maior intensidade de luz foi emitida por duas
lâmpadas fluorescentes de 9 W fixadas a 5,5 cm da superfície da água do aquário. A menor
intensidade foi obtida a partir da iluminação convencional do laboratório. A intensidade
luminosa foi periodicamente mensurada para averiguação da constância de luz emitida pelas
lâmpadas.
Os peixes foram medidos, pesados, isolados por 96 h e, em seguida, pareados por 1 h,
sendo esse período suficiente para o estabelecimento da hierarquia de dominância (Garcia,
2003). Durante todo o período de isolamento e pareamento os animais estavam sob
39
luminosidade de acordo com o tratamento experimental. Foi utilizado o paradigma residente-
intruso (Figler & Einhorn, 1983) e a identificação dos animais foi feita por pequenos cortes na
nadadeira caudal.
Como o tamanho é um fator que interfere no perfil agonístico (Beeching, 1992), as
duplas foram formadas por indivíduos de comprimento padrão semelhantes (menor
intensidade: 9,329 28,491 cm; maior intensidade: 9,386 0,606 cm; teste t independente, t=
-0,302, p= 0,764). A sexagem foi feita por inspeção da papila genital corada com azul de
metileno que possibilita a visualização da abertura do oviduto, como descrito por Afonso &
Leboute (1993) para a tilápia-do-Nilo.
Interação Agonística
A interação agonística foi registrada em filmagens de 1 hora e iniciada imediatamente
após inclusão do peixe intruso no aquário do residente. A quantificação das interações foi feita
através da freqüência das unidades comportamentais do etograma descrito abaixo, baseado em
Garcia (2003).
Etograma da interação agonística em Tilapia rendalli
AMEAÇA: o peixe se aproxima lateralmente de outro e abre a boca sem encosta-la no
corpo do oponente.
AMEAÇA LATERAL SIMULTÂNEA: caracteriza-se pelo nado em trajetória circular dos
2 animais em perseguição simultânea, geralmente com as nadadeiras eriçadas.
FRONTAL: dois peixes se aproximam frontalmente e, com a boca aberta, justapõem as
mandíbulas e se “empurram”, ondulando vigorosamente a região caudal do corpo, ou
um morde a mandíbula do outro sem ondulação caudal.
LATERAL: um animal se aproxima do outro, geralmente com a nadadeira dorsal eriçada, e
emite golpes com a boca aberta ou mordidas na região lateral do oponente, podendo
ocorrer nas nadadeiras caudal, anal e dorsal, no ventre e no dorso.
PARALELO: dois animais posicionam-se lado a lado, voltados para o mesmo sentido ou
em sentidos opostos. Ondulam o corpo simultaneamente, geralmente sem ocorrência de
contato físico direto entre eles.
FUGA: o peixe perseguido ou atacado se afasta rapidamente do local de confronto.
ONDULAÇÃO: um animal ondula vigorosamente o corpo no sentido antero-posterior.
PERSEGUIÇÃO: um animal nada em direção ao outro, acompanhando a sua trajetória.
40
Foi avaliada a latência para os confrontos em cada tratamento experimental. As
freqüências emitidas dos itens agonísticos foram quantificadas para o dominante, o submisso e
a dupla. O tempo para a definição da hierarquia social foi determinado, de acordo com Falter
(1983), a partir do momento em que um dos animais (submisso) deixa de atacar e começa a
fugir do outro indivíduo (dominante).
Taxa Ventilatória
A taxa ventilatória tem sido utilizada como indicador de estresse em outras espécies de
peixes (Brown et al., 2005; Barreto & Volpato, 2006). Esse parâmetro foi avaliado para o
dominante (menor intensidade: n=8; maior intensidade: n=10) e para o submisso (n=7 / cada
intensidade luminosa) nos 5 minutos finais do período de pareamento, sendo estimado por
meio do tempo necessário para 10 movimentos operculares ou bucais sucessivos (Alvarenga &
Volpato, 1995).
Catalase
A técnica utilizada para medir a atividade da catalase é descrita por Beutler (1975) que
quantifica a velocidade de decomposição da H
2
O
2
pela enzima, através do decréscimo de
absorbância à 240nm (ε = 0,071 mM
-1
. cm
-1
) à 30
o
C. O meio de reação contém H
2
O
2
10mM,
Tris 1M e EDTA 5mM em pH 8,0. Os valores de atividade da catalase são expressos em U por
mg de proteína. Uma unidade de catalase corresponde a quantidade de enzima que hidrolisa 1
μmol de H
2
O
2
por minuto à 30
o
C em pH 8,0.
Aquários
Os animais foram mantidos em aquários de 30 x 30 x 40 cm revestidos por plástico
azul opaco nas paredes laterais e posterior para evitar contato visual com peixes de aquários
vizinhos no laboratório. A cor azul foi utilizada porque reduz o estresse na tilápia-do-Nilo
(Volpato & Barreto, 2001). A qualidade da água dos aquários foi mantida por meio de filtro
biológico e aeração constante. A temperatura da água foi controlada em 27,04 0,84º C e o
fotoperíodo em 12 h (7:00h - 19:00h). Os animais receberam ração comercial na proporção de
2% da biomassa oferecida duas vezes ao dia (início da manhã e final da tarde).
Manipulação dos animais
A manipulação dos peixes para a biometria, a identificação do sexo e o isolamento foi
precedida por anestesia (solução de benzocaína: 12,8 mg/L). A transferência do animal intruso
para o aquário do residente foi realizada sem anestesia, mas a manipulação foi feita
cuidadosamente, de modo a evitar estresse adicional. Ao final do experimento, os animais
41
foram mortos por dose letal de anestésico (25,6 mg/L) e, em seguida, dissecados para a
confirmação do sexo por meio da visualização das gônadas (Weyl & Hecht, 1998). Além
disso, as brânquias foram retiradas e congeladas a -86 ºC para a medida da concentração de
catalase (ver abaixo).
Condição de Isolamento
Para verificar se a luminosidade atua como um estressor na Tilapia rendalli, foram
analisadas a freqüência ventilatória e a atividade da catalase. Animais isolados foram
submetidos aos dois níveis de intensidade luminosa (n=8): menor (253,56 ± 62,25 lx) e maior
(1.435,92 ± 481,40 lx). As características de iluminação foram as mesmas descritas
anteriormente para a condição social.
As fêmeas foram medidas (menor: 9,725 0,859 cm; maior: 9,692 0,640 cm),
pesadas (menor: 32,045 7,773 g maior: 31,102 6,390 g) e isoladas por 97 h sob
luminosidade de acordo com o tratamento experimental. Foi feita uma filmagem de 5 min no
final do isolamento para a quantificação da freqüência ventilatória e, ao final, as brânquias
foram retiradas para a medida da concentração de catalase. Os procedimentos para
análisedesses parâmetros, bem como os de manutenção, aquários, sexagem, manipulação e
morte dos animais foram idênticos aos descritos para a condição Social.
Análise dos Dados
Os valores discrepantes (outliers) foram retirados dos dados brutos e substituídos pelas
medianas. Em seguida, os dados foram testados quanto à normalidade pelo teste de Shapiro-
Wilk e à homogeneidade de variância pelo teste F max (Zar, 1999). De acordo com a curva de
distribuição dos dados, foi utilizado teste paramétrico ou não paramétrico.
A latência para os confrontos, o tempo para o estabelecimento da hierarquia de
dominância e a freqüência ventilatória foram comparados entre os tratamentos e em cada
condição por teste t independente. Já a freqüência de itens agonísticos e a concentração de
catalase foram comparadas por Mann-Whitney. Foi avaliada também a associação entre o
comportamento agonístico e a taxa ventilatória na condição social por meio do teste de
correlação de Spearman. Foi considerado α ≤ 0,05 para significância estatística e todas as
análises utilizadas foram baseadas em Zar (1999) e Siegel & Castellan (2006).
Nota Ética
Este estudo está de acordo com os Princípios Éticos na Experimentação Animal
adotado pelo Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA).
42
RESULTADOS
Interação Agonística
A latência para os confrontos (teste t independente, t= -0,04; p= 0,97) e para a
definição da hierarquia social (teste t independente, t= 0,55; p= 0,59) foram semelhantes nas
duas condições de luminosidade (Figura 1). A maior intensidade luminosa diminuiu a
freqüência de confronto lateral nas duplas de Tilapia rendalli (Mann-Whitney, U= 9; p= 0,00).
O dominante exibiu maior freqüência de confrontos frontais, lateral e total de ataques na
menor intensidade luminosa (Mann-Whitney, U< 20; p< 0,04). Por outro lado, não houve
diferença entre a freqüência de interações agonísticas exibida pelo submisso nos dois
tratamentos (Mann-Whitney, U> 22; p> 0,06; Figura 2).
Taxa Ventilatória
O dominante não exibiu diferença na freqüência ventilatória (batimento opercular .
min
-1
) entre os tratamentos (teste t independente, t= -0,40; p= 0,69). Entretanto, a taxa
ventiltória do submisso aumentou na maior intensidade luminosa (teste t independente, t= -
2,44; p= 0,03). Considerando o isolamento, observou-se uma menor taxa ventilatória na maior
intensidade luminosa (teste t independente, t= -2,59; p= 0,02; Figura 3). Além disso, não foi
observada correlação entre o total de ataques e a taxa ventilatória para o dominante (Spearman,
R> 0,39; p> 0,26) e o submisso (Spearman, R> -0,53; p> 0,21) na menor e na maior
intensidade luminosa.
Catalase
A concentração da enzima catalase foi semelhante para o dominante (Mann-Whitney,
U= 24; p= 0,25), o submisso (Mann-Whitney, U= 36; p= 1) e o isolado (Mann-Whitney, U=
20; p= 0,89) nas duas intensidades luminosas.
43
0
150
300
menor intensidade maior intensidade
latência confrontos (s)
0
1500
3000
menor intensidade maior intensidade
latência estabelecimento da
hierarquia social (s)
Figura 1. Latência (média desvio padrão) para os confrontos (teste t independente, t= 0,04;
p= 0,97) e para o estabelecimento da hierarquia social (teste t independente, t= 0,55; p= 0,59)
na menor e na maior intensidade luminosa.
44
0
1000
2000
dupla
*
0
450
900
dominante
*
*
*
freqüência . 60 min
-1
0
450
900
Ameaça Ameaça Lateral
Simultânea
Perseguição Frontal Paralelo Lateral Ondulação Total Fuga
menor intensidade maior intensidade
submisso
Figura 2. Freqüência da interação agonística (média desvio padrão) para a dupla, o
dominante e o submisso na menor e na maior intensidade luminosa. Asterisco indica
diferença estatística significativa (Mann-Whitney, p< 0,05).
45
batimento opercular . min
-1
dominante
0
300
menor intensidade maior intensidade
submisso
0
300
menor intensidade maior intensidade
isolado
0
300
menor intensidade maior intensidade
Figura 3. Taxa ventilatória (média desvio padrão) do dominante, submisso e isolado na
menor e na maior intensidade luminosa. Asterisco indica diferença estatística significativa
(teste t independente, p< 0,03).
*
*
46
DISCUSSÃO
A menor intensidade luminosa aumenta a agressividade e atua como um estressor em
fêmeas de Tilapia rendalli. No entanto, essa resposta estressora não funciona como o
mecanismo causador do efeito da luminosidade sobre a interação agonística.
A latência para os confrontos foi semelhante entre os grupos submetidos a menor e a
maior intensidade luminosa, indicando que a luminosidade não afeta a motivação agressiva
para o início da interação na Tilapia rendalli. O nível de intensidade luminosa também não
influenciou a latência para o estabelecimento da hierarquia social. Isso sugere que a duração da
interação, considerando o período entre o início dos confrontos até a definição da posição
social, não sofre efeito da luminosidade.
Embora a intensidade luminosa não interfira na motivação agressiva para o início dos
confrontos e na duração da interação, observa-se efeito dessa condição ambiental sobre o
comportamento agonístico. Isso pode ser sugerido, pois a maior intensidade luminosa diminuiu
a freqüência de confronto lateral nas duplas. De fato, a luminosidade influencia a interação
agressiva em peixes, no entanto, os resultados são contraditórios (Sakakura & Tsukamoto,
1997; Valdimarsson & Metcalfe, 2001; Castro & Caballero, 2004; Almazán-Rueda et al.,
2004).
Como encontrado no experimento I, a maior intensidade luminosa reduziu a
agressividade em duplas de Oreochromis niloticus, aumentou em Pterophyllum scalare e não
afetou a de Geophagus proximus. Assim, a Tilapia rendalli apresentou resposta semelhante à
observada para Oreochromis niloticus.
Considerando a posição social, observou-se no dominante maior freqüência de
confrontos na menor intensidade luminosa. Por outro lado, não houve diferença na freqüência
dos itens agonísticos do submisso entre os dois tratamentos experimentais. Isso evidencia que
o efeito da luminosidade sobre o comportamento agressivo é dependente da posição social,
sendo, portanto, o peixe dominante o principal afetado pelo efeito encontrado na dupla.
De modo geral, a maior intensidade luminosa reduz a agressividade na Tilapia rendalli
e essa resposta pode ser decorrente de diferentes mecanismos (ex. Olla et al., 1978; Castro &
Caballero, 2004). A alta luminosidade, por exemplo, pode atuar como uma situação
potencialmente estressora, sendo a redução da agressividade nessa condição uma reposta
adaptativa, pois minimizaria o gasto energético com as interações e, conseqüentemente,
deslocaria energia para ajustes fisiológicos decorrentes do estresse. De fato, longos períodos
de luz afetam variáveis indicadoras de estresse em Clarias gariepinus (Almazán-Rueda et al.,
47
2005). No entanto, estudos relacionando a intensidade luminosa e o estresse ainda não tinham
sido realizados. Assim, foi testado se a maior intensidade atua como um estressor na Tilapia
rendalli.
A taxa ventilatória e a atividade da catalase foram utilizadas como parâmetros
indicadores de estresse. Segundo Barreto & Volpato (2004), ao uso da frequência ventilatória
deve ser limitado, pois não reflete a intensidade do estressor. No entanto, considera-se que a
taxa ventilatória foi adequadamente utilizada, pois é uma resposta indicadora de gasto
energético (Wedemeyer & Mcleay, 1981), sendo usada como parâmetro de estresse em outro
ciclídeo, a tilápia-do-Nilo (Barreto & Volpato, 2006). Já a catalase é uma enzima antioxidante
que pode ser produzida em maior quantidade em uma situação estressora, devido a uma
elevada formação de radicais livres nessa condição (Sies et al., 1993; Yu, 1994).
De acordo com Boeuf & Le Bail (1999) e Stefánsson et al. (2002), a luz muito intensa
e prolongada pode ser irritante e prejudicial para os peixes, tornando-se um potencial estressor.
No entanto, os resultados contrariam os estudos anteriores, pois indicam que a menor
luminosidade atua como estressor em fêmeas de Tilapia rendalli. Isso pode ser sugerido, pois
a menor intensidade luminosa aumentou a taxa ventilatória dos animais isolados. Uma possível
explicação, é que a menor intensidade (253,56 ± 62,25 lx) pode estar fora da faixa de
luminosidade ótima para essa espécie. Assim como um nível de luminosidade extremamente
alto pode gerar uma situação estressora, sugere-se que um nível inferior ao intervalo ótimo
tenha o mesmo efeito. Da mesma maneira, o menor estresse observado na maior luminosidade
(1.435,92 ± 481,40 lx), evidencia que o nível mais alto utilizado deve estar dentro da faixa
ótima de luz para a Tilapia rendalli. Isso mostra a necessidade de trabalhos que avaliem o
efeito de diferentes níveis de luminosidade em variáveis de estresse, utilizando-se também de
outros parâmetros como taxa de O
2
consumida, concentração plasmática de cortisol, depleção
de glicogênio e níveis de glicemia (Wedemeyer & Mcleay, 1981; Neat et al., 1998).
Na interação social, verifica-se que o estresse decorrente da intensidade luminosa pode
ser mascarado pelo gerado durante a situação de competição. Isso é evidenciado, pois
dominante e submisso apresentaram respostas diferentes das observadas pelo isolado, sendo
que a menor intensidade luminosa, respectivamente, não afetou e diminuiu a taxa ventilatória.
Embora a intensidade luminosa possa ser considerada um estressor para Tilapia
rendalli, essa resposta não foi observada com a análise da atividade da catalase. Isso pode ter
sido decorrente do não aumento na produção de radicais livres na situação estressora e,
conseqüente, não ativação do sistema de defesa antioxidante. Por outro lado, a catalase pode
48
ser ativada a mais longo prazo, não sendo possível detectar sua maior liberação durante o
experimento realizado.
Dentre as hipóteses propostas para explicar o comportamento agressivo frente à
variação de luminosidade, conclui-se que a associada ao gasto energético não pode ser
aplicada, pois embora a menor intensidade luminosa atue como um estressor, é observada
maior agressividade nessa condição. Além disso, não foi encontrada correlação entre a taxa
ventilatória e o total de interações agressivas para o dominante e submisso, indicando que não
existe associação entre o estresse e o perfil agonístico. No entanto, outras hipóteses podem
explicar a diminuição da interação na maior luminosidade. Por exemplo, fêmeas dominantes
de ciclídeos são geralmente aquelas que reproduzem e mantêm o cuidado da prole (Weber &
Weber, 1976; Brandtmann et al., 1999). Assim, a maior luminosidade deixaria o animal mais
conspícuo e, também, indicaria o local da sua prole a possíveis predadores. Considerando a
submissa, a estratégia seria a não alteração da agressividade, uma vez que animais submissos
já apresentam gasto energético maior que dominantes (Fernandes & Volpato, 1993; Volpato &
Fernandes, 1994).
Conclui-se que a intensidade luminosa afeta as interações agressivas e atua como um
estressor em fêmeas adultas de Tilapia rendalli. No entanto, essa influência depende da
posição social dos animais e não está associada com a resposta estressora decorrente da
luminosidade.
49
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54
EXPERIMENTO III
Intensidade luminosa e hierarquia social na tilápia-do-
Nilo,
Oreochromis niloticus
55
RESUMO
Vários fatores interferem na formação e na manutenção da hierarquia de dominância em
peixes, no entanto, os efeitos das condições físicas ambientais, como a luminosidade, não são
conhecidos. Assim, o objetivo deste estudo foi testar se a intensidade luminosa interfere na
estabilidade social e em variáveis indicadoras de estresse (hematócrito e glicemia) na tilápia-
do-Nilo, Oreochromis niloticus. Para isso, foram comparados dois níveis de intensidade
luminosa (n=12): menor (280,75 ± 50,60 lx) e maior (1.394,14 ± 520,32 lx). Três machos
adultos foram agrupados por 10 dias sendo a interação agressiva registrada no primeiro
terceiro quinto sétimo e nono dias. Antes e após o agrupamento os animais tiveram o sangue
amostrado (punção na veia caudal) para mediadas do hematócrito e da glicemia. A maior
intensidade luminosa aumentou a freqüência de ameaça no grupo. Não foi observado efeito da
luminosidade sobre a agressividade do dominante (alfa) e do submisso (gama). Já o
subdominante (beta), apresentou maior freqüência de ameaça, confronto lateral, fuga e total de
ataques na condição de maior intensidade luminosa. A luminosidade não interferiu na
estabilidade da hierarquia de dominância, pois os animais não mudaram de posição social ao
longo do tempo. Além disso, o hematócrito e os níveis plasmáticos de glicose foram
semelhantes entre as intensidades luminosas e as posições sociais. Em conclusão, a
luminosidade interfere nas interações agressivas do grupo, sendo o beta o principal animal
afetado. No entanto, a estabilidade da hierarquia social e as variáveis indicadoras de estresse
não são influenciadas pela condição ambiental.
56
INTRODUÇÃO
Alterações ambientais de curta ou longa duração causam modificações
comportamentais e fisiológicas com as quais os animais têm de conviver (Wingfield, 2003;
Adamo & Parsons, 2006). Variações de luminosidade, por exemplo, podem desencadear
respostas em peixes que permitam um ajuste à nova condição do ambiente (Olla et al., 1978;
Castro & Caballero, 2004).
De acordo com Helfman (1993), a luminosidade regula muitas atividades e padrões
comportamentais em peixes, incluindo a agressividade. De fato, alguns estudos mostram
diferentes efeitos dessa condição ambiental sobre o comportamento agressivo em peixes.
Segundo Sakakura & Tsukamoto (1997) e Castro & Caballero (2004), altos níveis de
intensidade luminosa diminuem a frequência de interação agressiva em Diplodus sargus. Por
outro lado, a maior luminosidade pode proporcionar maior agressividade em outras espécies
(Nicieza & Metcalfe, 1999; Valdimarsson & Metcalfe, 2001; Almazán-Rueda et al., 2004).
Além disso, estudos anteriores (experimento I) sugerem que as respostas agressivas frente a
diferentes intensidades luminosas são espécie-específicas e podem ser decorrentes de
diferentes estratégias associadas ao nível basal de agressividade de cada espécie dentro de uma
mesma família.
Os vários efeitos da luminosidade sobre o comportamento agressivo podem interferir
na hierarquia de dominância em peixes. Além disso, a baixa intensidade luminosa e a ausência
de luz proporcionam maior liberação da melatonina (Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et al.,
2002). Esse hormônio pode controlar o comportamento de submissão em truta arco-íris
(Larson et al., 2004), sendo que a sua menor liberação pode diminuir os sinais emitidos pelo
submisso e reduzir a estabilidade da hierarquia de dominância.
A dominância é um tipo de organização social estabelecida por meio de interações
agressivas e caracterizada pela definição, dentro do grupo, do dominante e submissos, sendo
que o dominante possui prioridade de acesso a recursos limitados, como alimento, parceiros
para acasalamento, abrigo e território (Huntingford & Turner, 1987; Ridley, 1995). A
hierarquia também pode ser considerada estável ou instável, dependendo da manutenção da
posição social dos animais ao longo do tempo (ex. Gómez-Laplaza & Morgan, 1993; Oliveira
& Almada, 1996a). De acordo com Lehner (1996), a formação e estabilidade hierárquica são
influenciadas por diversos fatores, podendo variar dependendo da espécie e das condições as
quais os animais são submetidos.
57
Vários fatores modulam a hierarquia de dominância em peixes, particularmente aqueles
que afetam diretamente a motivação agressiva. No entanto, estudos relacionando as condições
ambientais (abióticas) e a hierarquia de dominância são incipientes. Apenas trabalhos
considerando a disponibilidade de refúgios (Fischer & Ohl, 2005), as variações estruturais no
ambiente (Hofmann et al., 1999), a concentração de oxigênio (Sneddon & Yerbury, 2004), o
nível e o fluxo de água (Sloman et al., 2001; Sneddon et al., 2006; Gonçalves-de-Freitas et al.,
2008) foram encontrados. O efeito da luminosidade sobre a estabilidade da hierarquia social,
por exemplo, ainda não foi estudado.
Independente do tipo de efeito da luminosidade sobre o comportamento agressivo, é
possível que esse fator interfira na dominância, podendo levar a instabilidade social. Assim, o
objetivo desse estudo foi testar se a intensidade luminosa aumenta a agressividade na tilápia-
do-Nilo (Oreochromis niloticus) e, em consequência, causa instabilidade social. A
instabilidade hierárquica, por sua vez, pode aumentar o estresse social em peixes (Zayan,
1991; Wendelaar-Bonga, 1997). Além do efeito indireto da luminosidade sobre o estresse, a
luz intensa e prolongada pode ser irritante e prejudicial para os peixes, tornando-se um
potencial estressor (Boeuf & Le Bail, 1999; Stefánsson et al., 2002). Por isso, também foi
testado o efeito de indicadores de estresse (hematócrito e glicemia) em diferentes condições de
luminosidade.
A tilápia-do-Nilo foi escolhida, pois, como os demais ciclídeos, possui organização
social baseada na hierarquia de dominância e defesa territorial (Baerends & Baerends-Van
Roon, 1950). Além disso, essa espécie é amplamente criada em piscicultura, onde o controle
das condições de luminosidade pode ser importante (Baldisserotto, 2002).
58
MATERIAL E MÉTODOS
Foi testado o efeito da luminosidade sobre a hierarquia de dominância e variáveis
indicadoras de estresse na tilápia-do-Nilo, Oreochromis niloticus. Para isso, foram comparados
o perfil agonístico, a estabilidade social, o hematócrito e o nível de glicose plasmática em
grupos submetidos a diferentes níveis de intensidade luminosa.
Aclimatação
As tilápias-do-Nilo foram provenientes da Fazenda Santa Maria, União Paulista- SP,
sendo criadas na Mini-Estação de Piscicultura do CAUNESP / UNESP, São José do Rio Preto,
SP. Os animais foram aclimatados no laboratório em caixa de cimento amianto de 500L (1
animal/5L) por, no mínimo, 15 dias antecedendo os experimentos. Durante esse período, a
temperatura foi mantida em torno de 27 ºC, a intensidade luminosa em 749,8 ± 89,7 lx e o
fotoperíodo em 12 h (07:00 h às 19:00 h). Filtros biológicos garantiram a manutenção da
qualidade da água e o alimento (ração com 32% de proteína; Guabi / Pirá- Campinas, Brasil)
foi oferecido à vontade duas vezes ao dia (início da manhã e final da tarde).
Delineamento Experimental
Foram comparados grupos de 3 machos adultos submetidos a dois níveis de intensidade
luminosa (n=12): menor (280,75 ± 50,60 lx) e maior (1.394,14 ± 520,32 lx). A média da
luminosidade em cada condição experimental foi obtida a partir de 36 pontos amostrados no
aquário, por meio de luxímetro digital portátil (modelo LD 240). A maior intensidade de luz
foi emitida por quatro lâmpadas fluorescentes de 9 W fixadas a 5,5 cm da superfície da água
do aquário. A menor intensidade foi obtida a partir da iluminação convencional do laboratório.
Antes do agrupamento, os animais foram isolados por 96 h para evitar efeito da
experiência prévia (obtida durante o período de aclimatação) no comportamento e nas
variáveis fisiológicas. Após esse período, foi feita uma coleta de sangue (ver procedimento
abaixo) e, em seguida, os peixes foram novamente colocados em isolamento por 24 h.
Posteriormente, 3 indivíduos de comprimento padrão e peso semelhantes (ANOVA de uma
via, menor: F< 0,03; p> 0,97; maior: F< 0,39; p> 0,68) foram agrupados por 10 dias, sob
luminosidade de acordo com a condição experimental. Os animais foram identificados por
diferentes cortes na nadadeira caudal e a sexagem foi feita por inspeção da papila genital
corada com azul de metileno (Afonso & Leboute, 1993). No final do período de agrupamento,
foi realizada uma outra coleta de sangue.
59
Aquários e manutenção dos animais
Foram utilizados aquários de 40 x 30 x 40 cm (isolamento) e de 60 X 60 X 40 cm
(agrupamento) revestidos externamente por plástico azul opaco em 3 laterais para evitar
contato visual com animais de aquários vizinhos no laboratório, ficando apenas a porção
frontal livre para as filmagens. A cor azul foi utilizada porque reduz o estresse na tilápia-do-
Nilo (Volpato & Barreto, 2001).
A qualidade da água foi mantida por meio de filtro biológico, aeração constante, pH =
7,2 e amônia= 0,25 ppm. A temperatura da água foi controlada em 26,38 ± 0,67 ºC e a
alimentação dos animais consistiu de ração para peixes tropicais na proporção de 2% da
biomassa oferecida no início da manhã e final da tarde.
Interação Agonística
O comportamento agonístico foi registrado no primeiro terceiro quinto sétimo e nono
dias de agrupamento (10 min/cada), sempre entre 14:00 e 18:00 h. A primeira filmagem foi
iniciada logo após a formação dos grupos.
As interações agressivas foram quantificadas pela freqüência das unidades
comportamentais do etograma descrito abaixo, baseado em Falter (1983) e Alvarenga &
Volpato (1995). Os ataques emitidos e recebidos foram analisados para todos os animais do
grupo em todas as filmagens.
Etograma da interação agonística
AMEAÇA: animal se aproxima do oponente com a boca aberta, preparando-se para uma
mordida lateral, mas seu oponente foge antes de ser atacado.
FRONTAL: dois animais se aproximam frontalmente, justapõem as mandíbulas com a boca
aberta e se “empurram”, ondulando vigorosamente a região caudal do corpo.
FUGA: caracteriza-se por natação rápida do animal perseguido ou atacado, distanciando-se do
oponente.
LATERAL: um animal se aproxima de outro e ataca a região lateral do oponente com
mordidas ou golpes com a boca aberta.
ONDULAÇÃO: animal ondula vigorosamente o corpo no sentido ântero-posterior.
PARALELO: dois animais posicionam-se lado a lado, voltados para o mesmo sentido ou em
sentidos opostos. Ondulam simultaneamente o corpo, sem que ocorra contato físico.
PERSEGUIÇÃO: um animal nada em direção ao outro, acompanhando sua trajetória.
60
Hierarquia social
A relação hierárquica entre os animais de cada grupo foi avaliada por um índice de
dominância (ID) que corresponde à proporção do número de ataques emitidos em relação à
somatória de ataques emitidos e recebidos por cada animal (Gómez-Laplaza & Morgan, 1993;
Oliveira & Almada, 1996b; Bailey et al., 2000). A estabilidade hierárquica em cada grupo foi
avaliada pelo coeficiente de concordância de Kendall, como realizado por Goméz-Laplaza &
Morgan (1993).
Manipulação e coleta de sangue
A manipulação dos animais (biometria, sexagem e isolamento) foi precedida por
anestesia com benzocaína (3 mg/L). Após as 96 h de isolamento e no final do período de
agrupamento os animais foram anestesiados por imersão em benzocaína (9 mg/L) para a
realização das coletas de sangue. Cada coleta de sangue foi precedida por 24 horas de jejum,
de acordo com Barreto (2002). O peixe foi considerado anestesiado quando ocorria perda
postural, falta de reação motora a estímulo e manutenção da ventilação, critérios compatíveis
com o estágio II de anestesia, como descrito por Iwama et al. (1989) para a truta arco-íris. O
sangue foi coletado por punção caudal (0,6 ml por coleta), utilizando-se seringa de 1ml com
anticoagulante (Glistab / Labtest Cat. 29). Em seguida, parte do material (exceto o destinado
ao hematócrito) foi centrifugada para coleta do plasma (3000 rpm / 10 min) que foi utilizado
na determinação dos níveis plasmáticos de glicose (ver abaixo). Após a coleta de sangue, os
animais foram mortos por dose letal de anestésico (27 mg/L) e, em seguida, dissecados para
confirmação do sexo e do estádio de maturação gonadal, por meio da análise macroscópica das
gônadas, como descrito por Paiva et al. (1988).
Hematócrito
O hematócrito foi determinado imediatamente após a coleta de sangue através do uso
de centrífuga para micro-hematócrito, onde os tubos capilares foram centrifugados a 13000
rpm por 6 min. Foi comparada a altura da coluna de células vermelhas em relação à coluna da
amostra total (Sloman et al., 2000).
Glicose
A concentração de glicose plasmática foi determinada com o uso de Kit comercial
(Glicose PAP Liquiform, Labtest).
61
Análise dos Dados
Os valores discrepantes foram retirados dos dados brutos e substituídos pela mediana.
Em seguida, os dados foram testados quanto á normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk e à
homogeneidade de variância pelo teste F max (Zar, 1999).
Foi feita a comparação do perfil agonístico entre as condições experimentais, por meio
de teste t independente, considerando a soma da frequência das interações observadas em
todas as filmagens. A comparação da interação agressiva entre os períodos de observação para
cada condição e entre as condições submetidas a menor e a maior intensidade luminosa foi
feita por Análise de Variância de duas vias para amostras repetidas, completada pelo teste de
Tukey para comparações múltiplas. Os parâmetros fisiológicos analisados (hematócrito e
glicemia) foram comparados entre os indivíduos e as condições por Análise de Variância de
duas vias. Foi considerado p ≤ 0,05 para significância estatística, sendo todas as análises
baseadas em Zar (1999) e Siegel & Castellan (2006).
Conduta Ética
Este estudo está de acordo com os Princípios Éticos na Experimentação Animal
adotado pelo Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA) e foi aprovado pela
comissão de Ética na Experimentação Animal (CEEA) da UNESP, Botucatu, SP (protocolo n
0
52/06).
62
RESULTADOS
Interação Agonística
A maior intensidade luminosa aumentou a freqüência de ameaça emitida pelos 3
animais (teste t independente, t= -2,40; p= 0,02). Considerando a posição social, não foi
observada diferença, entre as condições experimentais, dos itens agonísticos emitidos pelo
dominante (alfa) aos outros dois membros do grupo (teste t independente, p> 0,06). Já o
subdominante (beta), apresentou maior freqüência de ameaça, confronto lateral, fuga e total de
ataques na condição de maior intensidade luminosa (teste t independente, p< 0,04). No
submisso (gama), a maior luminosidade não aumentou o comportamento agressivo (teste t
independente, p> 0,09; Figura 1).
Não houve interação entre o período de observação (filmagem) e a intensidade
luminosa em todas as unidades comportamentais analisadas para o grupo, alfa, beta e gama
(ANOVA de duas vias para medidas repetidas, F< 1,92; p> 0,11). Considerando o total de
ataques do grupo e a fuga do beta e do gama, observou-se efeito, separadamente, da filmagem
e da luminosidade. De modo geral, a maior intensidade luminosa aumentou a freqüência das
interações agressivas (ANOVA de duas vias para medidas repetidas, F> 4,62; p< 0,04). Nas
demais unidades comportamentais foi encontrado apenas efeito do período de observação
(ANOVA de duas vias para medidas repetidas, F> 6,66; p< 0,02). Houve uma redução dos
ataques totais do terceiro para o quinto período de observação no grupo (Tukey, p= 0,02). Já
para o dominante, foi constatado um aumento no segundo e terceiro períodos de observação
seguido de posterior redução (quarto e quinto período) dos ataques totais (Tukey, p<0,03).
Como a maioria dos itens agonísticos foi exibida em baixa freqüência pelo beta e o gama, foi
avaliada apenas a fuga que, por sua vez, apresentou um perfil semelhante ao encontrado para
os ataques do dominante (Tukey, beta: p< 0,03 e gama: p< 0,01; Figura 2).
Hierarquia social
Foi observada concordância entre a posição social dos animais e os períodos e
observação em todas as réplicas submetidas a menor e a maior intensidade luminosa
(coeficiente de concordância de Kendall, menor: W< 0,25, p> 0,28; maior: W< 0,22, p> 0,34).
Hematócrito e glicemia
A intensidade luminosa e a posição social não influenciaram o hematócrito (ANOVA
de duas vias, F< 2,50; p> 0,11; Figura 3) e os níveis de glicose plasmática (ANOVA de duas
vias, F< 2,12; p> 0,14; Figura 4) antes e após o agrupamento.
63
Figura 1. Freqüência da interação agonística (média ± desvio padrão) do grupo, alfa, beta e
gama nas duas intensidades luminosas. Asterisco indica diferença estatística significativa (teste
t independente, p< 0,04).
*
grupo
0
500
1000
alfa
0
500
1000
gama
0
500
1000
Ameaça Frontal Lateral Ondulação Paralelo Perseguição Fuga Total
menor intensidade maior intensidade
beta
0
500
1000
*
*
*
*
interação agonística . 50 min
-1
*
64
Figura 2. Freqüência da interação agonística (média ± desvio padrão) do grupo, alfa, beta e
gama em cada período de observação (filmagem). Letras diferentes indicam significância
estatística (ANOVA de duas vias para medidas repetidas, p< 0,04).
R1; LS Means
Current effect: F(4, 88)=3,7668, p=,00710
Effective hypothesis decomposition
Vertical bars denote 0,95 confidence intervals
1 2 3 4 5
período de observação
0
100
200
a
b
ab
ab
ab
grupo
R1; LS Means
Current effect: F(4, 88)=7,9196, p=,00002
Effective hypothesi s decompositi on
Vertical bars denote 0,95 confidence intervals
1 2 3 4 5
período de observação
0
100
200
a
bc
b
ac
a
alfa
total de ataques . 10 min
-1
fuga . 10 min
-1
R1; LS Means
Current effect: F(4, 88)=9,9160, p=,00000
Effective hypothesis decomposition
Vertical bars denote 0,95 confidence intervals
1 2 3 4 5
período de observação
0
50
100
a
b
b
ac
bc
beta
R1; LS Means
Current effect: F(4, 88)=6,8396, p=,00008
Effective hypothesis decomposition
Vertical bars denote 0,95 confidence intervals
1 2 3 4 5
período de observação
0
50
100
a
b
b
b
ab
1
período de observação
2
3
4
5
gama
65
Figura 3. Média (± desvio padrão) do hematócrito do alfa, beta e gama nas duas intensidades
luminosas. A. antes do agrupamento (menor: n=5; maior: n=7); B. após o agrupamento (n=5 /
cada luminosidade). Sem diferença estatística significativa (ANOVA de duas vias, F< 2,50; p>
0,11).
0
20
40
alfa beta gama
menor intensidade maior intensidade
0
20
40
alfa beta gama
A
B
hematócrito (%)
66
Figura 4. Média (± desvio padrão) dos níveis de glicose plasmática do alfa, beta e gama nas
duas intensidades luminosas. A. antes do agrupamento (menor: n=6; maior: n=7); B. após o
agrupamento (n=6 / cada luminosidade). Sem diferença estatística significativa (ANOVA de
duas vias, F< 2,12; p> 0,14).
0
50
100
alfa beta gama
0
50
100
alfa beta gama
menor intensidade maior intensidade
A
B
glicose plasmática (mg/dL)
67
DISCUSSÃO
Interação Agonística
Foi observado efeito positivo dos níveis de luminosidade sobre o comportamento
agonístico na tilápia-do-Nilo. Esse resultado é o inverso do encontrado em juvenis da mesma
espécie, onde a agressividade foi menor na maior intensidade de luz (experimento I). Além das
diferenças na fase de desenvolvimento dos indivíduos, os dois estudos foram realizados em
contextos sociais distintos. No experimento I, duplas foram submetidas ao paradigma
residente-intruso por um curto período. Já neste estudo, 3 animais foram agrupados por 10
dias, permitindo a formação de uma hierarquia social bem definida e submetidos cronicamente
à diferentes intensidades luminosas. Dessa forma, além das diferenças espécie-específicas
sugeridas anteriormente (experimento I), o perfil agonístico frente a variações de luminosidade
pode ser influenciado por características intra-específicas, tais como a maturidade sexual, o
tempo de interação entre os animais, o tamanho e a estabilidade hierárquica do grupo.
De acordo com estudos anteriores (experimento II), a posição social (dominante)
modula a influência da luminosidade no comportamento agressivo em duplas de Tilapia
rendalli. O efeito da posição social também é evidente na tilápia-do-Nilo, no entanto, essa
resposta foi observada no animal subdominante (beta). Uma possível explicação é que o
animal de nível intermediário recebe mais ataques do dominante e emite maior número
confrontos ao submisso para manter sua posição social, ficando mais suscetível a variações no
ambiente. Assim, o efeito da intensidade luminosa sobre a agressividade na tilápia-do-Nilo
tem como principal responsável o subdominante e sugere a necessidade de avaliar a
interferência de condições ambientais em diferentes níveis hierárquicos.
O período de observação interfere na freqüência de comportamento agressivo emitida
pelo grupo e por cada indivíduo (alfa, beta e gama). Observou-se no grupo uma redução na
freqüência de ataques totais a partir da metade do período de agrupamento (terceira filmagem).
Já para o alfa, foi constatado um aumento inicial seguido de posterior redução dos ataques
totais. O beta e o gama apresentaram perfil de fuga semelhante ao encontrado para os ataques
do dominante. De modo geral, esperava-se uma maior agressividade na primeira filmagem,
pois corresponde ao período onde ainda não foi observado estabelecimento da hierarquia de
dominância. De fato, a interação agressiva é mais intensa em condições onde a estrutura social
ainda não estava definida (Huntingford & Turner, 1987). No entanto, a primeira filmagem foi
realizada imediatamente após a formação do grupo em um ambiente novo. Além disso, a
duração de filmagem foi curta (10 min), o que pode não ter evidenciado altos níveis de
68
agressividade nesse período. De acordo com Johnsson (1997), o estabelecimento e a
manutenção da hierarquia são importantes, pois reduzem o nível de agressão no grupo. De
fato, foi observada uma redução nas interações ao longo do tempo, o que pode ser decorrente
da estabilidade social.
Hierarquia social
A concordância entre a posição social dos animais e os períodos de observação
evidenciada nos grupos submetidos a menor e a maior intensidade luminosa, indica que a
luminosidade não interfere na estabilidade da hierarquia de dominância. Embora a estabilidade
hierárquica varie dependendo das condições as quais os animais são submetidos (Lehner,
1996), os efeitos das condições ambientais são pouco evidentes. Vários estudos mostram que
alterações ambientais geram instabilidade social (Hofmann et al., 1999; Sloman et al., 2001;
Sloman et al., 2002; Sneddon & Yerbury, 2004; Fischer & Ohl, 2005; Sneddon et al., 2006),
no entanto, Teresa (2005) sugere que a hierarquia de dominância é mantida estável nessas
condições.
Apesar de não ter sido observado efeito da intensidade luminosa sobre a estabilidade
social, esse fator ambiental pode interferir na formação da hierarquia. De acordo com Lehner
(1996), a hierarquia social pode ser classificada em 2 tipos: linear (transitiva) e não-linear
(intransitiva). A hierarquia linear é unidirecional, isto é, o animal de mais alta posição social
(alfa) domina todos os outros membros do grupo; o que ocupa o segundo rank hierárquico
(beta) domina todos os indivíduos exceto o alfa e, o animal na última posição (gama), é
dominado por todos. Já em hierarquias não lineares, existe uma ou mais relações intransitivas
(circulares), sendo que a posição social dos indivíduos não pode ser bem estabelecida, pois
cada animal domina um outro membro do grupo (Chase, 1980; Lehner, 1996). Esse critério
não foi avaliado, pois conceitualmente pode ser aplicado apenas em grupos formados por mais
de seis indivíduos (Appleby, 1983). Assim, sugere-se a avaliação do efeito de fatores
ambientais sobre a hierarquia em grupos maiores, onde é observada uma estrutura social mais
complexa, sendo possível inferir parâmetros associados com a formação e a manutenção da
dominância.
Hematócrito e glicemia
Parâmetros relacionados com gasto energético, tais como, taxa ventilatória, depleção de
glicogênio, hematócrito e glicemia, podem ser utilizados como indicadores indiretos de
estresse em peixes (Wedemeyer & Mcleay, 1981; Neat et al., 1998; Cnaani et al., 2004). Neste
estudo, foram mensurados o hematócrito e o nível plasmático de glicose para inferir se a
69
luminosidade e/ou a posição social desencadeiam uma resposta estressora em grupos de
tilápia-do-Nilo. Os valores médios obtidos foram semelhantes aos já descritos na literatura
para a mesma espécie (Fernandes & Volpato, 1993; Biswas et al., 2004; Welker et al., 2007),
mostrando que as metodologias utilizadas foram adequadas.
A luminosidade pode atuar como um estressor em peixes (Almazán-Rueda et al., 2005;
Valenzuela et al., 2007; e experimento II). No entanto, Biswas et al. (2004) sugerem que
diferentes fotoperíodos não causam resposta de estresse agudo ou crônico na tilápia-do-Nilo.
Neste estudo, não foi encontrado efeito da intensidade luminosa sobre as variáveis indicadoras
de estresse (hematócrito e glicemia). Isso indica que a influência da intensidade de luz sobre a
agressividade não pode ser explicada através da hipótese sugerida por Olla et al. (1978) e
Sneddon & Yerbury (2004), onde a diminuição da interação é considerada uma estratégia para
reduzir o gasto de energia ocasionado pela mudança metabólica resultante de uma alteração
ambiental. Dessa forma, outro mecanismo pode modular a maior resposta agressiva em maior
luminosidade. Esse efeito, por exemplo, pode ser mediado pela melatonina, hormônio liberado
em maior quantidade em baixa intensidade luminosa (Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et al.,
2002) e que pode diminuir as interações agonísticas (Munro, 1986).
Em grupos onde a hierarquia de dominância é estabelecida, o estressor social apresenta
impacto diferencial sobre os membros do grupo (Fox et al., 1997; Sloman et al., 2000;
Gilmour et al., 2005). No entanto, não foram observadas diferenças entre as posições sociais
nos grupos de tilápia-do-Nilo. Esse resultado pode ter sido observado, pois a estrutura
hierárquica foi mantida estável ao longo do tempo, o que diminuiu a freqüência da interação
agressiva e, provavelmente, o estresse social nas posições inferiores (beta e gama). De fato, a
manutenção da hierarquia reduz o nível de agressão no grupo (Johnsson, 1997), previne
ferimentos e minimiza a perda de energia (Andries & Nelissen, 1990), diminuindo,
conseqüentemente, o estresse social decorrente da interação.
Em conclusão, observa-se que a maior intensidade luminosa aumenta a agressividade
em grupos de machos adultos de tilápia-do-Nilo, Oreochromis niloticus. Esse efeito é
dependente da posição social, mas não interfere na estabilidade da estrutura hierárquica e em
respostas decorrentes de estresse.
70
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75
EXPERIMENTO IV
Efeito do fotoperíodo no comportamento social e nos
níveis circulantes de esteróides sexuais em
Tilapia rendalli
* experimento parcialmente desenvolvido no Instituto Superior de Psicologia Aplicada, ISPA-
Lisboa / Portugal, sob orientação do Prof. Dr. Rui Filipe Nunes Pais de Oliveira.
auxílio financeiro: CAPES-PDEE (processo: 3617/07-6)
76
RESUMO
O fotoperíodo modula o comportamento agressivo e os níveis de esteróides sexuais em
vertebrados. No entanto, pouco é conhecido sobre a influência dessa condição ambiental na
resposta ao desafio social em peixes. Assim, foi testado o efeito do fotoperíodo nas interações
agonísticas e nos níveis plasmáticos de testosterona e 11-cetotestosterona (11-KT) em machos
adultos de Tilapia rendalli. Foram comparados dois tratamentos: dia longo (16L:08D) e dia
curto (08L:16D). Os animais permaneceram agrupados por 20 dias de acordo com o
tratamento. Após esse período, os peixes de cada fotoperíodo foram separados em duas
condições. Condição I: isolados por 4 dias, para obter os níveis plasmáticos basais de
andrógenos (dia longo: n=14; dia curto: n=9); Condição II: isolados por 3 dias e no 4
º
dia
submetidos a intrusão territorial por 1 h, para testar os níveis de andrógenos em resposta ao
desafio social (dia longo: n=12; dia curto: n=10). O maior período de luz não afetou o início
dos confrontos, mas aumentou a duração da interação. Já o comportamento agressivo do
dominante, submisso e dupla foi estimulado pelo dia longo. Não foram observadas diferenças
nos níveis plasmáticos de testosterona e 11-KT entre os fotoperíodos. No entanto, o contexto
social afetou os hormônios, sendo observado maior nível de testosterona e 11-KT no macho
dominante em relação ao submisso. Os níveis plasmáticos de andrógenos não foram
correlacionados com as unidades comportamentais, sugerindo que os efeitos recíprocos entre a
agressividade e os esteróides sexuais não são evidentes. Dessa forma, o fotoperíodo interfere
na interação social, mas essa resposta parece não ser mediada pelos andrógenos. Além disso,
embora a posição social interfira nos níveis hormonais, o fotoperíodo não modula os
andrógenos em machos de T. rendalli.
77
INTRODUÇÃO
Grande número de animais utiliza o fotoperíodo como estímulo sinal que permite a
antecipação e a preparação para mudanças sazonais no seu ciclo de vida (Bradshaw &
Holzapfel, 2007). O comprimento do dia modula os processos fisiológicos e comportamentais
dos indivíduos, sendo considerado um dos principais fatores ambientais responsáveis pelo
controle dos ritmos biológicos (Volpato & Trajano, 2006; Zhdanova & Reebs, 2006). De fato,
o período claro/escuro controla a atividade alimentar (Petit et al., 2003; Biswas et al., 2006), o
crescimento (Appelbaum & Mcbeer, 1998; Imsland et al., 2006), a sobrevivência (Reynalte-
Tataje et al., 2002), a taxa metabólica (Biswas et al., 2002; Biswas & Takeuchi, 2002) a
reprodução (Pankhurst & Porter, 2003; Biswas et al., 2005; Rad et al., 2006) e a agressividade
(Britz & Pienaar, 1992; Almazán-Rueda et al., 2005) em peixes.
O efeito do fotoperíodo sobre o comportamento agonístico pode ser mediado por
diferentes mecanismos. Por exemplo, a menor agressividade observada em dias mais curtos
(ex. Almazán-Rueda et al., 2004; Almazán-Rueda et al., 2005) pode ser decorrente do
aumento dos níveis de melatonina nessa condição. Isso pode ser sugerido, pois a melatonina é
liberada em maior quantidade durante a ausência de luz (Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et
al., 2002) e, juntamente com seus precursores (ex: L-triptofano), reduz a agressividade em
peixes (Munro, 1986; Winberg et al., 2001; Hoglund et al., 2005). Por outro lado, longos
períodos de luz podem ser prejudiciais para os peixes (Boeuf & Le Bail, 1999; Stefánsson et
al., 2002) e desencadear uma situação potencialmente estressora (Almazan-Rueda et al.,
2005), diminuindo o comportamento agressivo. Esse efeito pode ser uma resposta adaptativa,
pois em um ambiente que exige grande demanda energética (como em uma condição de
luminosidade extrema) a redução da interação agressiva minimiza o gasto energético,
deslocando energia para ajustes fisiológicos decorrentes do estresse (ex. Olla et al., 1978;
Sneddon & Yerbury, 2004). A menor agressividade em alta luminosidade também pode ser
uma estratégia para reduzir a conspicuidade do animal no ambiente (Castro & Caballero,
2004).
Além dos mecanismos mencionados, a relação entre o fotoperíodo e a interação
agonística pode ser modulada pelos níveis de andrógenos. De modo geral, dias longos
aumentam a liberação de esteróides sexuais, sinalizando o período do ciclo reprodutivo
(Shimizu, 2003; Biswas et al., 2005). O efeito do comprimento do dia sobre os hormônios
também pode ser indireto. O maior período de luz inibe a produção de melatonina (Fálcon &
Collin, 1989; Ekström & Meissl, 1997) que estimula a liberação de andrógenos em peixes
(Borg & Ekström, 1981; Nayak & Singh, 1987; Amano et al., 2004; Sebert et al., 2008). Esses
78
hormônios, por sua vez, podem aumentar a freqüência do comportamento agonístico em
ciclídeos (Fernald, 1976; Francis et al., 1992; Munro & Pitcher, 1985; Ros et al., 2004).
Segundo Oliveira & Gonçalves (in press), essa resposta pode ser mediada pela ação dos
esteróides sexuais no sistema motivacional central da agressividade (ex. neuropeptídeos,
catecolaminas e/ou serotonina). A relação hormônios sexuais e comportamento agonístico
pode ser sugerida devido a importância de interações agressivas durante o contexto
reprodutivo como, por exemplo, na seleção intra-sexual (Becker et al., 1993). No entanto, a
variação hormonal pode não ser a causa, mas o efeito da diferença comportamental
(Huntigford & Turner, 1987).
O contexto social pode modular os níveis de andrógenos em vertebrados, evidenciando
recíproca associação entre os esteróides sexuais e o comportamento (Wingfield et al., 1990;
Oliveira et al., 2002; Ros et al., 2003; Hirschenhauser et al., 2004; Desjardins et al., 2005).
Vários trabalhos sugerem que a produção de andrógenos é estimulada pelo aumento da
competição entre coespecíficos e regulada pela estabilidade do ambiente social em teleósteos
(para revisão ver Hirschenhauser & Oliveira, 2006). Assim, a aumento dos níveis de
andrógenos em maior fotoperíodo pode ser mediado pelo aumento da interação agressiva nessa
condição ambiental. Por outro lado, o fotoperíodo também pode modular diretamente a
secreção dos esteróides, os quais dão suporte aos desafios sociais, uma vez que causam
aumento da agressividade, preparando o animal para situações de competição.
Independente do processo envolvido, espera-se que no maior fotoperíodo seja
observada maior interação agressiva e níveis de andrógenos (testosterona e 11-
cetotestosterona). Assim, o objetivo foi testar o efeito do fotoperíodo nas interações
agonísticas e nos níveis plasmáticos de esteróides sexuais em machos adultos de Tilapia
rendalli. Uma espécie de ciclídeo foi escolhida, pois apresenta organização social estabelecida
por meio de interações agressivas (Baerends & Baerends-Van Roon, 1950), característica ideal
para testar a hipótese proposta. Além disso, pouco é conhecido sobre a influência do
fotoperíodo na resposta ao desafio social em ciclídeos.
79
MATERIAL E MÉTODOS
Foi avaliado o efeito do fotoperíodo nas interações agonísticas e nos esteróides sexuais
em machos adultos de Tilapia rendalli. Para isso, duplas foram submetidas a dois
fotoperíodos, sendo o perfil agonístico e os níveis plasmáticos de testosterona e 11-
cetotestosterona analisados em cada condição.
A coleta de dados foi desenvolvida no Laboratório de Comportamento Animal do
Departamento de Zoologia e Botânica do IBILCE / UNESP, São José do Rio Preto, SP. Já as
análises comportamentais e hormonais foram realizadas no Instituto Superior de Psicologia
Aplicada, Lisboa- Portugal, sob orientação do Prof. Dr. Rui Filipe Nunes Pais de Oliveira.
Aclimatação
Os animais foram provenientes do Centro de Pesquisa e Treinamento em Aqüicultura
(CEPTA – IBAMA) de Pirassununga - SP, sendo criados na Mini-Estação de Piscicultura do
IBILCE, CAUNESP, São José do Rio Preto-SP. Os espécimes foram transferidos para o
laboratório onde foram aclimatados em caixa de polietileno de 500L (1 animal/5L) por, no
mínimo, 15 dias antecedendo o experimento. Durante esse período, a temperatura foi mantida
em torno de 27º C, a intensidade luminosa em 749,8 ± 89,7 lx e o fotoperíodo em 12 h (07:00
h às 19:00 h). Filtros biológicos garantiram a qualidade da água e o alimento (ração para
peixes tropicais com 32% de proteína) foi oferecido à vontade duas vezes ao dia (início da
manhã e final da tarde).
Delineamento Experimental
Foi observado o perfil agressivo em duplas de machos adultos de Tilapia rendalli
submetidos a dois tratamentos: dia longo (16L:08D) e dia curto (08L:16D). Foram comparados
a freqüência de interação agonística e os níveis plasmáticos de andrógenos (testosterona e 11-
cetotestosterona) entre os fotoperíodos.
Os animais foram medidos (dia longo: 11,17 ± 1,13 cm; dia curto: 13,33 ± 1,78 cm),
pesados (dia longo: 46,57 ± 13,65 g; dia curto: 80,26 ± 27,82 g), sexados por inspeção da
papila genital (Afonso & Leboute, 1993) e separados em caixas d’água de polietileno de 250 L
(1 animal / 6,25L) por 20 dias de acordo com o fotoperíodo. Embora tenha sido observada
variação de tamanho entre os tratamentos (teste t independente, t> 2,91; p< 0,01), a biometria
dos animais não afetou o comportamento e as variáveis hormonais (correlação de Pearson, R<
80
0,29, p> 0,05). Essa diferença foi decorrente de questões logísticas principalmente associadas
a disponibilidade de peixes no laboratório.
Após o período de 20 dias, os animais de cada tratamento foram separados em duas
condições. Condição I: machos isolados por 4 dias, para obter os níveis plasmáticos basais de
andrógenos (dia longo: n=14; dia curto: n=9); Condição II: machos isolados por 3 dias e no 4
0
dia submetidos a intrusão territorial (Figler & Einhorn, 1983) de um outro macho por 1 h, para
testar os níveis de andrógenos em resposta ao desafio social (dia longo: n=12; dia curto: n=10).
Foram utilizadas duplas formadas por animais (residente e intruso) de mesmo tamanho (teste t
independente, t< 0,32; p> 0,75), marcados por diferentes cortes na nadadeira caudal. A
duração das duas condições foi de 4 dias, sendo realizada uma coleta de sangue imediatamente
antes do isolamento e outra no final do 4º dia. As amostras de plasma foram submetidas à
análise de testosterona e 11-cetotestosterona (11-KT).
Condições gerais do experimento
Todos os animais (residentes e intrusos) foram isolados em aquários de 40 x 30 x 40
cm revestidos por plástico azul opaco em três lados para evitar contato visual com animais de
aquários vizinhos no laboratório. A cor azul foi utilizada porque reduz o estresse na tilápia-do-
Nilo (Volpato & Barreto, 2001). A qualidade da água dos aquários foi mantida por meio de
filtro biológico e aeração constante. A temperatura da água foi controlada em 26,75 ± 0,68º C
e os animais receberam ração comercial na proporção de 2% da biomassa oferecida uma hora
após o início do período de luz e duas horas antes do seu término. O fotoperíodo foi mantido
de acordo com o tratamento (dias longo ou dia curto) por meio de temporizador digital.
Interação agonística
O comportamento agonístico foi registrado em uma filmagem correspondente ao tempo
de pareamento (1h) e iniciada imediatamente após inclusão do macho intruso no aquário do
residente. Foi comparada a latência para os confrontos entre os dias longo e curto. Além disso,
foi avaliado o tempo para o estabelecimento da hierarquia de dominância, sendo determinado,
segundo Falter (1983), a partir do momento em que um dos animais (submisso) deixa de atacar
e começa a fugir do outro indivíduo (dominante). A interação foi quantificada pela freqüência
de itens agressivos, baseada no etograma abaixo descrito por Garcia (2003). Os ataques
emitidos e recebidos foram analisados para o dominante, o submisso e a dupla. Todos os
parâmetros comportamentais foram quantificados no programa The Observer XT 7.0/ Noldus.
81
Etograma da interação agonística
AMEAÇA: o peixe se aproxima lateralmente de outro e abre a boca sem encostá-la no
corpo do oponente.
AMEAÇA SIMULTÂNEA: caracteriza-se pelo nado em trajetória circular dos 2 animais
em perseguição simultânea, geralmente com as nadadeiras eriçadas.
FRONTAL: dois peixes se aproximam frontalmente e, com a boca aberta, justapõem as
mandíbulas e se “empurram”, ondulando vigorosamente a região caudal do corpo, ou
um morde a mandíbula do outro sem ondulação caudal.
FUGA: o peixe perseguido ou atacado se afasta rapidamente do local de confronto.
LATERAL: um animal se aproxima do outro, geralmente com a nadadeira dorsal eriçada, e
emite golpes com a boca aberta ou mordidas na região lateral do oponente, podendo
ocorrer nas nadadeiras caudal, anal e dorsal, no ventre e no dorso.
ONDULAÇÃO: um animal ondula vigorosamente o corpo no sentido antero-posterior.
PARALELO: dois animais posicionam-se lado a lado, voltados para o mesmo sentido ou
em sentidos opostos. Ondulam o corpo simultaneamente, geralmente sem ocorrência de
contato físico direto entre eles.
Manipulação, coleta de sangue e análise dos hormônios
A manipulação dos animais (biometria, sexagem e isolamento) foi precedida por
anestesia com benzocaína (3 mg/L). Antes do isolamento e no final do 4
0
dia (condição I e II),
os animais foram anestesiados por imersão em benzocaína (9 mg/L) para a realização das
coletas de sangue. Cada coleta de sangue foi precedida por 24 horas de jejum, de acordo com
Barreto (2002). O tempo de anestesia e coleta de sangue foi medido para detectar possível
influência dessas manipulações nas variáveis fisiológicas. O peixe foi considerado anestesiado
quando ocorria perda postural, falta de reação motora a estímulo e manutenção da ventilação,
critérios compatíveis com o estágio II de anestesia, como descrito por Iwama et al. (1989) para
a truta arco-íris. O sangue foi coletado por punção caudal (0,7 ml por coleta), utilizando-se
seringa de 1ml heparinizada. Em seguida, o material foi centrifugado para coleta do plasma
(3000 rpm / 10 min), o qual foi congelado a -86º C para posterior análise dos esteróides. As
medidas de testosterona e 11-KT foram feitas através de radioimunoensaio, como descrito,
respectivamente, por Scott et al. (1984) e Kime & Manning (1982). A precisão dos intra e
inter-ensaios (coeficiente de variação) foi de 2,17 e 2,36 para testosterona e de 1,43 e 2,19 para
11-KT. Após a última coleta de sangue, os animais foram mortos por dose letal de anestésico,
novamente medidos e pesados e, em seguida, dissecados para confirmação do sexo e do
82
estágio de maturação gonadal, por meio da análise macroscópica das gônadas (Weyl & Hecht,
1998).
Análise dos Dados
Foram realizados procedimentos para a determinação dos valores discrepantes, análise
da normalidade (teste de Shapiro Wilk) e da homogeneidade (teste F max) dos dados. Os
valores de testosterona e 11-KT foram transformados (por logarítimo) para permitir o uso de
teste paramétrico As latências analisadas (confrontos e definição da hierarquia social) e a
freqüência de itens agonísticos emitidos pelo dominante, submisso e dupla entre os
tratamentos (dia longo e curto) foram comparadas por teste t independente. A comparação da
porcentagem de aumento da primeira para a segunda coleta nos níveis plasmáticos de
testosterona e 11-KT (nível final - nível inicial) / nível inicial . 100 entre o contexto social e
os fotoperíodos foi feita por Análise de variância de duas vias, completada por LSD para
comparações múltiplas. Foi considerado p ≤ 0,05 para significância estatística. Todas as
análises foram baseadas em Zar (1999) e Siegel & Castellan (2006).
83
RESULTADOS
Não houve diferença na latência para os confrontos entre os fotoperíodos (teste t
independente, t= -0,81; p= 0,43). Já a duração da interação (diferença entre a latência para o
estabelecimento da hierarquia social e para confrontos) foi maior no dia longo (teste t
independente, t= 2,87; p= 0,01; Figura 1).
A frequência e a duração da interação agressiva emitida pelo dominante, o submisso e a
dupla foram maiores no maior período de luz. Foram observadas diferenças nas seguintes
unidades comportamentais: dominante- ameaça simultânea, frontal, ondulação, fuga e total de
ataques (teste t independente, t> 2,53; p< 0,02); submisso- ameaça, ameaça simultânea, lateral,
frontal, ondulação e total de ataques (teste t independente, t> 2,23; p< 0,04) e dupla- ameaça,
ameaça simultânea, frontal, ondulação e total de ataques (teste t independente, t> 2,43; p<
0,02; Figura 2 e 3).
Não houve interação entre o contexto social e o fotoperíodo para a testosterona
(ANOVA de duas vias, F= 2,66; p= 0,08) e para a 11-KT (ANOVA de duas vias, F= 2,58; p=
0,07), sendo observado apenas efeito do contexto social nos dois esteróides sexuais (ANOVA
de duas vias, F> 3,53; p< 0,03). A porcetagem de aumento da testosterona (LSD, p< 0,03) e de
11-KT (LSD, p< 0,04) foi menor no submisso em relação aos outros dois animais (Figura 4).
Não foi observada correlação entre as unidades comportamentais e os níveis de
testosterona (R< 0,03; p> 0,05) e de 11-KT (R< 0,08; p> 0,05). Os tempos de anestesia e
manipulação também não foram correlacionados com os níveis hormonais (correlação de
Pearson, R< 0,39, p> 0,05).
84
0
350
700
dia longo dia curto
latência confrontos (s)
Figura 1. Latência (média desvio padrão) para os confrontos (teste t independente, t= -
0,809; p= 0,427) e para a duração da interação (teste t independente, t= 2,87; p= 0,01) nos dias
longo e curto. Asterisco indica diferença estatística significativa.
0
1500
3000
dia longo dia curto
duração da interação (s)
*
85
Figura 2. Freqüência dos itens agonísticos (média desvio padrão) para o dominante, o
submisso e a dupla nos dias longo (16L:08D) e curto (08L:16D). Asterisco indica diferença
estatística significativa (teste t independente, p< 0,04).
dupla
0
600
1200
ameaça ameaça
simultânea
fuga lateral frontal ondulação paralelo total
dupla
perdedor
0
600
1200
ameaça ameaça
simultânea
fuga lateral frontal ondulação paralelo total
submisso
freqüência . 60 min
-1
vencedor
0
600
1200
ameaça ameaça
simultânea
fuga lateral frontal ondulação paralelo total
dominante
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
dia longo dia curto
*
*
*
*
86
Figura 3. Duração dos itens agonísticos (média desvio padrão) para o dominante, o
submisso e a dupla nos dias longo (16L:08D) e curto (08L:16D). Asterisco indica diferença
estatística significativa (teste t independente, p< 0,04).
perdedor
0
3000
6000
ameaç a ameaça
s imultânea
fuga lateral frontal ondulaç ão paralelo total
submisso
dupla
0
3000
6000
ameaç a ameaç a
s imultânea
fuga lateral frontal ondulação paralelo total
dupla
dia longo dia curto
venc edor
0
3000
6000
ameaç a ameaç a
s imultânea
fuga lateral frontal ondulaç ão paralelo total
dominante
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
*
duração . 60 min
-1
87
Figura 4. Porcentagem de aumento (média ± desvio padrão) dos níveis plasmáticos de
testosterona e 11-cetotestosterona (11-KT) nos dois fotoperíodos para o dominante (dia longo:
n=13; dia curto: n=10), o submisso (dia longo: n=13; dia curto: n=10) e o isolado (dia longo:
n=13; dia curto: n=8). Letras indicam diferença estatística significativa entre as posições
sociais independente do fotoperíodo (ANOVA de duas vias, p< 0,04).
dia longo dia curto
88
DISCUSSÃO
O maior período de luz aumenta o comportamento agressivo em machos de Tilapia
rendalli e essa resposta não depende da posição social. Por outro lado, os níveis plasmáticos de
esteróides sexuais são mediados pelo contexto social, mas não pelo fotoperíodo.
A latência para os confrontos não foi influenciada pelo fotoperíodo, indicando que essa
condição ambiental não interfere na motivação agressiva da T. rendalli. Entretanto, a duração
da interação, considerando o período entre o início dos confrontos até a definição da hierarquia
social, aumentou no maior período de luz. Dessa forma, o comprimento do dia não afeta o
início dos confrontos, mas influencia a motivação dos animais para permanecer interagindo
com o coespecífico.
O comportamento agressivo do dominante, submisso e dupla foi estimulado pelo maior
período de luz. Esses resultados foram similares aos encontrados para uma espécie de hábito
noturno, Clarias gariepinus (Britz & Pienaar, 1992; Almazán-Rueda et al., 2004; Almazán-
Rueda et al., 2005). A semelhante resposta observada para o dominante e o submisso indica
que a posição social não influencia a relação entre luminosidade e agressividade em T.
rendalli. Esse efeito é diferente do observado para fêmeas adultas da mesma espécie
submetidas a diferentes níveis de intensidade luminosa (experimento II). Nesse caso, a maior
luminosidade diminuiu a interação agonística e a posição social modulou esse efeito. Assim, as
diferentes respostas obtidas para a T. rendalli podem ser atribuídas a variações inter-sexuais,
mas também podem indicar que a característica da luminosidade (quantidade ou periodicidade)
pode desencadear respostas diferentes sobre a agressividade.
Os valores médios de testosterona e 11-KT obtidos foram semelhantes aos descritos
para outras espécies de peixes (Ros et al., 2003; Shimizu, 2003). Além disso, o tempo de
manipulação dos animais (anestesia e coleta de sangue) não afetou os níveis hormonais,
indicando que o procedimento foi adequado.
De acordo com Pankhurst & Porter (2003) e Bradshaw & Holzapfel (2007), o
fotoperíodo atua como um sincronizador do ciclo reprodutivo em vertebrados. Dessa forma,
esperava-se maior nível de andrógenos no dia longo que, conseqüentemente, poderia ter
modulado o aumento da interação agonística observado no maior fotoperíodo. De fato,
hormônios reprodutivos podem aumentar a freqüência do comportamento agonístico em
teleósteos (Fernald, 1976; Billy & Liley, 1985; Ros et al., 2004). No entanto, não foram
observadas diferenças nos níveis plasmáticos de testosterona e 11-KT entre os fotoperíodos
para a T. rendalli. Essa resposta pode ser explicada, pois em peixes tropicais (como a espécie
89
estudada) a temperatura, e não o fotoperíodo, é considerada o principal fator responsável pela
regulação da reprodução (Pankhurst & Porter, 2003; Bradshaw & Holzapfel, 2007).
Embora os hormônios não tenham sido influenciados pelo fotoperíodo, o contexto
social afeta os níveis de esteróides sexuais nos machos de T. rendalli. De fato, os andrógenos
podem ser modulados pela interação entre coespecíficos (para revisão ver Hirschenhauser &
Oliveira, 2006). Neste estudo, foi observado maior nível de testosterona e 11-KT no macho
dominante em relação ao submisso. Isso está de acordo com dados da literatura, onde ciclídeos
dominantes apresentam maiores níveis de andrógenos circulantes que os submissos (Oliveira
et al., 1996; Oliveira & Canário, 2000; Parikh et al., 2006). As semelhanças encontradas entre
o dominante e o isolado (controle) indicam que a interação social modula os andrógenos do
submisso, diminuindo a liberação dos hormônios nesses animais.
A ausência de associação entre o comprimento do dia e os hormônios sugere que o
efeito do fotoperíodo sobre a agressividade não foi mediado pelos andrógenos. Dessa forma, o
maior comportamento agonístico observado no dia longo pode ser ocasionado pela variação na
liberação de melatonina. Isso pode ser sugerido, pois o maior período de luz reduz a síntese de
melatonina (Ekström & Meissl, 1997; Bayarri et al., 2002) que, por sua vez, aumenta a
agressividade em peixes (Munro, 1986). Além disso, menores níveis de melatonina estimulam
a produção de gonadotrofinas (Sebert et al., 2008) que podem aumentar a freqüência de
encontros agressivos em teleósteos (Blum & Fiedler, 1965; Kramer et al., 1969). Além desses,
o hormônio do crescimento aumenta a agressividade (Jönsson et al., 1998; Hallerman et al.,
2007) e sua liberação também pode ser acentuada em maior período de luz (Petit et al., 2003;
Handeland et al., 2003).
Em conclusão, observa-se que o fotoperíodo interfere na interação social, mas não
modula os níveis de andrógenos em machos de T. rendalli. Além disso, embora a posição
social interfira nos níveis hormonais, os efeitos recíprocos entre a agressividade e os esteróides
sexuais não são evidentes.
90
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Diego, p. 197-228.
96
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Neste estudo foram testadas as hipóteses de que a luminosidade afeta as interações
sociais, a estabilidade hierárquica, algumas variáveis indicadoras de estresse e os níveis de
esteróides reprodutivos em ciclídeos. Para isso, foram realizados 4 experimentos que permitem
as seguintes conclusões:
Experimento I: a maior intensidade luminosa interfere diferentemente na interação
agonística, reduzindo em O. niloticus; aumentando em P. scalare e não afetando a de G.
proximus. O mecanismo que modula as diferentes respostas pode estar associado aos padrões
de agressividade de cada espécie.
Experimento II: a menor intensidade luminosa aumenta o comportamento agonístico
e atua como um estressor em fêmeas de T. rendalli. No entanto, essa resposta estressora pode
não funcionar como o mecanismo causador do efeito da luminosidade sobre a interação
agonística.
Experimento III: a maior intensidade luminosa aumenta a agressividade, mas não
afeta a estabilidade da hierarquia social e as variáveis indicadoras de estresse em machos de
tilápia-do-Nilo (O. niloticus).
Experimento IV: o maior fotoperíodo aumenta o comportamento social, mas não
interfere nos níveis de andrógenos em machos de T. rendalli.
De modo geral, a luminosidade modula a agressividade em ciclídeos. Esse efeito é
espécie-específico (experimento I) e pode ser dependente do contexto social (comparação
experimento I e III para O. niloticus), das características da luminosidade (se intensidade
luminosa ou fotoperíodo) e/ou do sexo do animal (comparação experimento II e IV). O efeito
estressor da luminosidade também é dependente da espécie (comparação experimento II e III).
Por outro lado, a estabilidade da hierarquia (experimento III) e os níveis de adrógenos
(experimento IV) não são influenciados pela condição ambiental.
Apesar dos resultados indicarem o efeito da condição ambiental sobre a agressividade,
os mecanismos moduladores dessa resposta não foram evidenciados. A situação estressora
(experimento II e III) e os níveis de andrógenos (experimento IV), provavelmente, não são os
reguladores das variações na interação agonística observadas em diferentes luminosidades.
Assim, é possível que outros fatores modulem a relação entre a luminosidade e a
agressividade, como por exemplo, a melatonina.
Em conclusão, sugere-se que a luminosidade desencadeia estratégias fisiológicas e
comportamentais em peixes, sendo o tipo de estratégia e, provavelmente, seu mecanismo
97
modulador dependentes de fatores inter e intra-específicos. Isso mostra a importância de
avaliar o efeito das condições ambientais em diferentes espécies de peixes, possibilitando uma
melhor aplicação desse fator em sistemas de aqüicultura ou fornecendo informações que
evidenciem a necessidade da conservação do ambiente.
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