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Rodrigo Nogueira de Vasconcelos
Estrutura da comunidade de borboletas frugívoras em
fragmentos de Floresta Atlântica e em plantações de
eucalipto no extremo Sul da Bahia
Salvador
2008
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2
Rodrigo Nogueira de Vasconcelos
Estrutura da comunidade de borboletas frugívoras em
fragmentos de Floresta Atlântica e em plantações de
eucalipto no extremo Sul da Bahia
Salvador
2008
Dissertação apresentada ao Instituto de
Biologia da Universidade Federal da
Bahia, para obtenção de Título de Mestre
em Ecologia e Biomonitoramento.
Orientador(a): Márcio Zikán Cardoso.
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3
Comissão Julgadora:
Profa. Dra. Blandina Felipe Viana Prof. Dr. Ronaldo Bastos Francini
Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso
Vasconcelos, Rodrigo Nogueira de
Estrutura da comunidade de borboletas frugívoras em fragmentos
florestais de Mata Atlântica e em plantações de eucalipto no extremo Sul
da Bahia.
Dissertação (Mestrado) – Instituto de Biologia da Universidade
Federal da Bahia
1. Borboletas Frugívoras 2. Fragmentos Mata Atlântica 3.
Plantações de eucalipto
4
Dedico esse trabalho a dois
grandes expoentes do Naturalismo
no Brasil, por suas contribuições
à Lepidopterologia: Professores
Johann Becker e Luiz Soledade
Otero (Museu Nacional)
(in memorian).
5
‘’A verdade que eu reverencio é a modesta verdade da ciência, a verdade
relativa, fragmentada, provisória, sempre sujeita a retoques, à correção, a
arrependimento... a verdade à nossa dimensão pois, contrariamente duvido da
– e a odeio – verdade absoluta, verdade total e definitiva, a verdade com ‘’V’’
Maiúsculo, que é a base de todos os sectarismos, de todos os fanatismos e de
todos os crimes’’. Jean Rostand - Direito de ser naturalista (Trecho traduzido
por Luiz Soledade Otero 1985).
6
_______________________________________________________________
Agradecimentos
Ao Professor Márcio Zikán Cardoso, pela atenção, paciência, conselhos, apoio,
amizade e dedicação, apesar da distância, muito obrigado pela confiança e
orientação. Ao grande amigo e companheiro Sidnei Sampaio (Pyriglena atra)
por mostrar o caminho da pesquisa, direcionar os meus esforços ao
entendimento das questões ligados a complexidade das borboletas, ensinar o
verdadeiro valor do trabalho de campo, além da amizade, ajuda, conselhos e
por excelentes debates sobre questões ecológicas, obrigado pela presença nos
momentos mais imprescindíveis. A Elaine Cambuí, primeiramente, por insistir e
convencer a mim que estava no caminho correto ao iniciar os estudos com as
borboletas; por emprestar sua inteligência, idéias, vibração, insistência e
dinamismo em todos os momentos deste trabalho, inclusive nas atividades de
campo; pelo calor desprendido por você nas discussões sobre a complexidade
de temas em ecologia, por aturar meus destemperos, por estar presente em
todos os momentos de minha vida, sem exceção, nos últimos oito anos, por
ocupar uma parcela incondicional dos meus sentimentos, obrigado por estar ao
meu lado. Aos meus pais pelo apoio em todos os momentos, pela educação,
formação de caráter, desde o início de minha existência e por acreditar em meu
trabalho. Ao Professor João Becker (Johann Becker) (in memorian), pelos
momentos inesquecíveis em que nos recebeu em sua residência, pelas aulas
de ecologia de borboletas, pela amizade, que saudade. Ao professor Luiz
Soledade Otero (in memorian) pela oportunidade de acompanhá-lo em campo,
logo na primeira vez que iniciei meus estudos com as borboletas, e por mostrar
7
que a filosofia faz o homem se tornar melhor. Ao Alexandre Soares (Museu
Nacional) pela ajuda e paciência em responder prontamente as nossas
mensagens e questionamentos. Aos professores Keith Spalding Brown Jr e
André Lucci Freitas pela confirmação e identificação dos espécimes de
borboletas, muito obrigado. Ao Márcio Uehara Prado pelas dicas na utilização
do índice de substituição de espécies, ao professor Jorge Bizarro pela amizade
e auxílio na identificação das borboletas, em especial os Charaxinae; aos
professores Luíz Augusto Mazzarolo e Marcelo Napoli pela liberação do uso
das instalações do Museu de Zoologia para triagem e depósito do material
biológico; ao Professor Francisco Barros pelas aulas sobre a rotina do
Programa Primer, em especial sobre Bio-Env, ao professor Paulo Mafalda
pelas valiosas dicas sobre estatística multivariada. A todos os pesquisadores
que estiveram presentes durante as coletas de campo, por proporcionar o
aprendizado dos diversos grupos faunísticos (besouros, abelhas, sapos,
lagartos). Aos Professores Pedro Rocha e Blandina Felipe Viana por terem
proporcionado a participação no projeto Ecologia de Paisagens no Extremo Sul
da Bahia. Ao Solom Xavier pela ajuda em campo durante a coleta de dados e
amizade de longas datas. A empresa Veracel Celulose pelo suporte logístico e
permissão para a realização deste projeto. A todos os amigos da Estação
Veracruz especialmente, Luciano Cabral, Alessandro, Sr. Jonas, Catão Pataxó,
Sara e Denise. À Fapesb pela bolsa de mestrado. À todos os colegas do
mestrado, principalmente aqueles que acharam que eu era apenas um louco,
dado meu entusiasmo, frente a complexidade das questões ecológicas. E
principalmente aos membros do ‘’Hotscops” um grande abraço.
8
_______________________________________________________________
Índice
Introdução geral.................................................................................................. 10
Referências bibliográficas.................................................................................. 17
Manuscrito. Revista Biological Conservation................................................... 26
Página de titulo.................................................................................................... 27
Abstract................................................................................................................ 28
Resumo................................................................................................................ 29
1.0 Introdução......................................................................................................30
2.0 Material e métodos........................................................................................ 33
2.1 Área de estudo ..........................................................................................33
2.2 Delineamento amostral............................................................................. 34
2.3 Amostragem da fauna de borboletas frugívoras....................................35
2.4 Mensuração das variáveis ambientais .................................................... 36
2.5 Análise dos dados..................................................................................... 37
2.5.1 Estrutura da comunidade de borboletas............................................ 37
2.5.2 Diferenças da composição de espécies de borboletas e a
estrutura do habitat entre os elementos da paisagem .................................... 38
2.5.3 Ordenação da composição de espécies e das variáveis
estruturais do habitat.......................................................................................... 39
2.5.4 Correlação entre as variáveis ambientais e a composição da
comunidade de borboletas frugívoras .............................................................. 40
2.5.5 Investigação das variáveis mais associadas a comunidades de
borboletas e as espécies mais associadas aos elementos da paisagem...... 41
3.0 Resultados.....................................................................................................42
3.1 Composição da comunidade de borboletas........................................... 42
9
3.2 Estrutura do habitat .................................................................................. 45
3.3 Correlação entre variáveis estruturais do habitat e a composição de
espécies de borboletas....................................................................................... 46
4.0 Discussão ......................................................................................................47
4.1 As borboletas frugívoras e os componentes da paisagem................... 41
4.2 Estrutura do habitat e a comunidade de borboletas frugívoras ........... 50
4.3 Papel das monoculturas de eucalipto para a comunidade de
borboletas frugívoras .........................................................................................52
5.0 Agradecimentos ............................................................................................ 55
6.0 Referências bibliográficas............................................................................ 56
7.0 Tabelas........................................................................................................... 69
8.0 Figuras ........................................................................................................... 81
9.0 Anexo: guia para autores da revista Biological Conservation.................. 88
10
1
Introdução geral 2
Comunidades biológicas em florestas tropicais apresentam grande 3
riqueza de espécies, associada a sistemas complexos, principalmente se 4
comparadas às florestas temperadas (Pianka, 1983). Estudos empíricos 5
dessas comunidades têm contribuído com vários aspectos teóricos ligados à 6
dinâmica e manutenção da estrutura de comunidades nesses ambientes 7
(DeVries, 1988; Beccaloni e Gaston, 1995; DeVries et al., 1997; Shahabuddin e 8
Terborgh, 1999; Ramos, 2000; Valladares e Salvo, 2001; Wirth et al., 2001; 9
Beck et al., 2002). 10
Os insetos representam um dos principais componentes dos 11
ecossistemas terrestres, pela participação em vários processos biológicos, 12
como polinização, dispersão e predação de sementes, decomposição de 13
matéria orgânica, entre outros, auxiliando na sua manutenção e funcionamento 14
(Didham et al., 1996; Schowalter, 2000). As comunidades de insetos na região 15
Neotropical vivem em ambientes compostos de um mosaico de paisagens 16
formado por diferentes tipos de sistemas antrópicos, interligados com habitats 17
primitivos de variados tamanhos, formas e grau de perturbação e estão 18
distribuídos de forma não uniforme (Seifert, 1984; Brown Jr, 1991). Por razões 19
diversas (facilidade de captura, grande diversidade, taxonomia moderadamente 20
bem resolvida) é cada vez maior o número de investigações que utilizam os 21
insetos como modelos para estudos com padrões de riqueza de espécies, 22
diversidade, endemismos, monitoramento de mudanças ambientais, entre 23
outros (Fisher, 1998; DeVries e Walla, 2001). Entre os insetos, as borboletas 24
11
(Lepidoptera) representam um dos grupos mais conhecidos e estudados com 25
relação aos padrões da diversidade da biota terrestre, além de serem indicados 26
como modelo para caracterização da estrutura de comunidades de insetos 27
(Robbins e Opler, 1996; DeVries e Walla, 2001). Em termos gerais, constituem 28
duas guildas bem distintas: nectarívoras, que se alimentam de néctar; e 29
frugívoras, que se alimentam de frutos fermentados e da seiva de árvores 30
(Ruszczyk, 1986; DeVries, 1987). Este último grupo, muito diverso e bem 31
representado em florestas tropicais, está, Taxonomicamente, entre os mais 32
conhecidos de todas as borboletas, representando 40-55% do total da riqueza 33
de espécies nas florestas tropicais (DeVries et al., 1997; DeVries e Walla, 34
2001). 35
Trabalhos realizados em florestas tropicais, em especial na Costa Rica e 36
Equador, investigando a estrutura da comunidade de borboletas frugívoras, 37
demonstraram que há uma organização em escala vertical e temporal. Em 38
escala vertical podemos encontrar uma estratificação definida, ou seja, grupos 39
com espécies de dossel ou de sub-bosque, com um grau de sobreposição. Em 40
escala temporal podemos encontrar uma variação na riqueza e abundância 41
associada à sazonalidade, em particular a pluviosidade (períodos secos e 42
chuvosos) (DeVries, 1988; DeVries et al., 1997; DeVries e Walla, 1999; 2001). 43
Embora ainda incipientes têm-se visto no Brasil, um aumento no número 44
de estudos com comunidades de borboletas, como por exemplo, Brown Jr e 45
Freitas (2000
a, b), que compararam vários sítios da Mata Atlântica e sugeriram 46
que a riqueza de borboletas pode ser influenciada por fatores locais 47
relacionados ao clima, topografia, vegetação, grau de perturbação, 48
12
temperatura, solos e conectividade. Pinheiro e Ortiz (1992) encontraram 49
variações na riqueza e diversidade ao longo de um gradiente vegetacional, 50
sugerindo que fatores ambientais locais poderiam estar influenciando a 51
distribuição das espécies nesse gradiente. Ramos (2000), estudando uma 52
comunidade de borboletas frugívoras na Amazônia, identificou crescimentos na 53
riqueza e diversidade proporcionais ao grau de perturbação do ambiente. 54
Diante do contexto global de crescente destruição das florestas tropicais, 55
torna-se cada vez mais importante medidas que visem avaliar a riqueza e 56
diversidade de espécies, tanto para o entendimento das comunidades bem 57
como para sua conservação (DeVries et al., 1997). Neste contexto, as 58
borboletas têm se mostrado como um modelo ideal para grandes amostras em 59
estudos em longo prazo para análises da biodiversidade (DeVries e Walla, 60
2001), podendo ainda ser utilizadas como estimadores da riqueza total no 61
ambiente (Brown Jr e Freitas, 2000a). Em se tratando de borboletas frugívoras 62
soma-se a isso a facilidade para coleta e identificação (DeVries & Walla, 2001). 63
Contudo, os estudos realizados em florestas tropicas com insetos, 64
especialmente com borboletas, estão concentrados em inventários rápidos e 65
com pequenas amostras, geralmente com dados não comparáveis (DeVries, 66
1988; DeVries et al., 1997; DeVries e Lande, 1999; DeVries e Walla, 1999; 67
2001). 68
Em geral, a conversão de habitats para prática da agricultura (Jeanneret 69
et al., 2003), pecuária (Dean, 1995), sistemas agroflorestais (Cunningham et al., 70
2005; Mcneely e Schroth, 2006; Barlow et al., 2007a, b, c) e centros urbanos 71
(McIntyre, 2000; Brown Jr e Freitas, 2002; Koh e Sodhi, 2004), tem tornado 72
13
áreas florestais nativas, antes quase contínuas, em remanescentes menores e 73
cada vez mais isolados (Olifiers e Cerqueira, 2006; Pires et al., 2006). Nas 74
ultimas décadas, paisagens em áreas tropicais têm sido largamente 75
convertidas e dominadas por agrossistemas com monoculturas anuais (milho, 76
arroz, feijão, algodão, soja) e perianuais de corte para extração de celulose 77
(silvicultura) (Power, 1996). Entre diversos países do mundo o Brasil ocupa o 78
sétimo lugar entre os lideres em áreas plantadas, especialmente do gênero 79
Eucalyptus, representando quase 5 milhões de hectares (FAO, 2001). 80
A Floresta Atlântica é reconhecida como a quarta área mais importante 81
(“hotspot”) do globo para conservação da biodiversidade (Myers et al., 2000). 82
Esta importância baseia-se na alta riqueza de espécies e nos significativos 83
níveis de endemismo da sua flora e fauna, entre os mais elevados do mundo, 84
associados ao elevado grau de fragmentação dos ecossistemas florestais, com 85
remanescentes atualmente reduzidos a menos de 7% de sua extensão original 86
(Brown Jr e Brown, 1992; Myers et al., 2000). A sub-região da Floresta 87
Atlântica no sul da Bahia, em especial o extremo Sul, constitui-se em um dos 88
mais importantes centros de endemismo de plantas, borboletas e vertebrados 89
da Floresta Atlântica (Brown Jr, 1991; Conservation International, 2000). Um 90
dos resultados do longo processo de ocupação humana no litoral brasileiro, 91
especialmente da Bahia foi a formação de paisagem complexa formada de um 92
mosaico de tipologias vegetacionais composta de fragmentos florestais de 93
diferentes tamanhos, formatos e graus de alteração associadas a uma matriz 94
de formações abertas como pastos, embora atualmente em algumas áreas seja 95
14
dominada por plantações de Eucalipto em lugar das áreas de pasto (Dean, 96
1995). 97
A intensidade da perturbação é um importante fator ecológico que afeta a 98
diversidade e riqueza de espécies das comunidades (Connell, 1978). Acredita-99
se que a diversidade e riqueza de espécies tendem a sofrer redução em níveis 100
altos de perturbação, pelo decréscimo das taxas de colonização e persistência 101
de espécies nestes ambientes e em baixos níveis de perturbação, pela 102
dominância das espécies competidoras e melhor adaptadas a menores 103
variações do habitat (Ramos, 2000). 104
Os habitats podem ser afetados por perturbações naturais, através de 105
eventos ligados a aberturas de clareiras (Hill et al., 2001), queimadas (Thonicke 106
et al., 2001), tempestades, inundações, secas e interações interespecíficas 107
(Brown Jr, 1991; Sousa, 1984) ou antrópicas, que correspondem às 108
modificações do uso da terra para atividades humanas. (Hamer et al., 1997; Hill 109
e Hamer, 2004). Entre as perturbações antrópicas podemos destacar os efeitos 110
deletérios dos processos associados à fragmentação, que têm como 111
conseqüências a divisão e a perda de habitats (Franklin et al., 2002), aumento 112
do efeito de borda (Fletcher Jr, 2005), diminuição do tamanho das manchas e 113
redução da conectividade entre áreas (Fahrig, 2003). Sendo assim, os efeitos 114
da fragmentação podem atuar na diminuição da riqueza e diversidade de 115
espécies em diferentes escalas de tempo. Em curto prazo, através da perda 116
imediata de espécies durante o processo que originou a fragmentação e, em 117
longo prazo, através dos efeitos de insularização das manchas de habitats 118
(Paglia et al., 2006). 119
15
Em uma paisagem fragmentada, fatores que aumentem a conectividade 120
entre manchas podem ser essenciais na redução dos efeitos de insularização. 121
Em particular, matrizes que possibilitem um aumento na percolação seriam 122
mais úteis que aquelas que as reduzem. Em função da sua complexidade 123
estrutural, maior tempo de residência, e rápido aumento em extensão do 124
número de áreas cultivadas, as plantações do gênero Eucalyptus poderiam ser 125
uma alternativa interessante para a manutenção das comunidades em 126
paisagens fragmentadas se comparadas a outros agrossistemas (Barlow et al., 127
2007b), como plantações anuais ou pastagens. Neste contexto surge a 128
necessidade de se avaliar como essas plantações se comportam em função da 129
manutenção do fluxo biológico entre manchas de habitat e o quanto suportam 130
de riqueza e diversidade de espécies se comparadas aos ambientes naturais. 131
Em paisagens altamente fragmentadas como a do extremo sul da Bahia, as 132
plantações de eucalipto podem ser uma possível alternativa para a substituição 133
dos pastos e áreas agrícolas de espécies anuais. Para tanto, torna-se 134
necessário avaliar como a comunidade de borboletas furgivoras pode ser 135
mantida nessas plantações e como estas podem influenciar processos 136
ecológicos (p.ex. dispersão) em áreas mais conservadas, circundadas por 137
esses ambientes (Power, 1996). No entanto existe uma escassez de 138
informação relacionada a ecossistemas manejados, especialmente em relação 139
a plantações de Eucalyptus (Ramos, 2000; Barlow et al., 2007a, b, c). 140
Desta forma este estudo representa um dos primeiros conjuntos 141
consistentes de dados acerca do papel dos eucaliptais para a manutenção da 142
das comunidades de borboletas frugívoras em um ambiente de Floresta 143
16
Atlântica. Para tanto verificamos como as comunidades de borboletas 144
frugivoras são estruturadas, quais suas relações com variáveis estruturais do 145
habitat (microhabitat e microclima), a existência de diferenças na composição 146
de espécies e variáveis estruturais do habitat entre os elementos amostrados. 147
17
______________________________________________________ 148
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______________________________________________________
Manuscrito.
Revista “Biological Conservation’’
27
_______________________________________________________________
ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS EM
FRAGMENTOS DE FLORESTA ATLÂNTICA E EM PLANTAÇÕES DE
EUCALIPTO NO EXTREMO SUL DA BAHIA.
Rodrigo N. Vasconcelos *
Márcio Z. Cardoso * *
* Correspondência do autor: Tel. (71) 3251-0876
Email: rodrigodevasco[email protected]
Pós-graduação em Ecologia e Biomonitoramento
Universidade Federal da Bahia
* * Centro de Biociências
Campus Universitário
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
CEP: 59072-970 - Brasil
Pós-graduação em Ecologia e Biomonitoramento
Universidade Federal da Bahia
Avenida Ademar de Barros, Ondina, Salvador, Bahia
CEP: 40170-290
28
Titulo: ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS 1
EM FRAGMENTOS DE FLORESTA ATLÂNTICA E EM PLANTAÇÕES DE 2
EUCALIPTO NO EXTREMO SUL DA BAHIA. 3
Tipo de artigo: artigo de pesquisa 4
Palavras-chave: borboletas, perturbação, eucalipto, Floresta Atlântica. 5
Correspondência do autor: Mestrando Rodrigo N. Vasconcelos 6
Instituição correspondente do autor: Universidade Federal da Bahia 7
Primeiro autor: Rodrigo N. Vasconcelos 8
Ordem dos autores: Rodrigo N. Vasconcelos., Cardoso, M. Z. 9
Abstract: The current rate of biodiversity loss, caused, among other things, by 10
the negative effects of habitat loss and fragmentation in tropical environments 11
like the Atlantic rainforest, has heightened the scientific interest in 12
understanding the distribution and organization of ecological communities in 13
fragmented landscapes. In this study, frugivorous butterflies were used as a 14
model aimed at characterizing perturbation levels in a landscape mosaic 15
composed mainly by eucalyptus plantations and Atlantic rainforest fragments in 16
an area in the southern tip of the state of Bahia, Brazil. The goals of the study 17
were to describe the structure of the frugivorous butterfly communities and 18
relate species composition patterns with habitat structure variables. The study 19
area consisted of four replicate units of the three landscapes units: (i) mature 20
Eucalytus stands (6 Year-old), (ii) moderately conserved forest fragments, 21
isolated by cattle pasture and (iii) a large (colocar a area aqui) preserved tract 22
of original forest (RPPN Veracruz). Four collecting periods, with an avegare 23
duration of 10 days, were conducted by using traps with fermenting fruit bait. 24
Data on habitat structure and microclimate variables were gathered in each 25
sampling unit. In total, 6171 individuals were collected, belonging to 67 species. 26
In general, the Eucalyptus plantations sustained smaller species richness, with 27
an extremely generalist butterfly fauna. This indicates a distinct unit, not only 28
regarding community structure but also with regards to the environmental 29
variables. There was a strong correlation between habitat structure variables 30
and the community composition with the highest correlation values being found 31
with relative humidity, temperature and foliage height density .It is suggested 32
that the data obtained in this study could be used to aid in policies regarding 33
reforestation and landscape management. 34
35
36
29
Titulo: ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS 37
EM FRAGMENTOS DE FLORESTA ATLÂNTICA E EM PLANTAÇÕES DE 38
EUCALIPTO NO EXTREMO SUL DA BAHIA. 39
Tipo de artigo: artigo de pesquisa 40
Palavras-chave: borboletas, perturbação, eucalipto, Floresta Atlântica. 41
Correspondência do autor: Mestrando Rodrigo N. Vasconcelos 42
Instituição correspondente do autor: Universidade Federal da Bahia 43
Primeiro autor: Rodrigo N. Vasconcelos 44
Ordem dos autores: Rodrigo N. Vasconcelos., Cardoso, M. Z. 45
Resumo: O atual ritmo de diminuição da biodiversidade imposta, além de 46
outros fatores, pelas forças deletérias da perda e fragmentação de habitats em 47
ambientes tropicais, em especial a Floresta Atlântica, tem ampliado o interesse 48
dos estudiosos na investigação da distribuição e organização das comunidades 49
ecológicas nas paisagens fragmentadas. Neste estudo foram utilizadas 50
borboletas frugívoras como um modelo para a caracterização dos níveis de 51
perturbação em uma paisagem composta por plantações de eucaliptos e 52
fragmentos de Floresta Atlântica no extremo sul da Bahia. Os objetivos do 53
estudo foram descrever a estrutura da comunidade de borboletas frugívoras e 54
relacionar os padrões da composição de espécies com as variáveis estruturais 55
do habitat. A área de estudo consistiu em quatro réplicas de três unidades de 56
paisagem: (i) plantações maduras (6 anos) de eucalipto, (ii) fragmentos 57
moderamente conservados, isolados por pastagens e (iii) uma grande (área?) 58
remanescente de mata contínua preservada (RPPN Veracruz). Quatro coletas, 59
com duração média de 10 dias foram feitas usando armadilhas de frutas em 60
fermentação. Dados de estrutura habitat e variáveis microclimáticas foram 61
também coletados em cada uma das unidades de coleta. Foram capturados 62
6171 indivíduos, distribuídos em 67 espécies. No geral, os eucaliptos 63
suportaram uma menor riqueza de espécies, se comparado com os ambientes 64
naturais mantendo uma fauna de borboletas frugívoras altamente generalista, 65
formando um ambiente bastante distinto, não apenas em função da 66
composição de espécies, mas também em relação às variáveis ambientais. 67
Encontrou-se uma forte relação entre as variáveis estruturais do habitat e a 68
composição de espécies de borboletas, onde as variáveis umidade relativa, 69
temperatura e densidade folhagem apresentaram maiores valores de 70
correlação para a comunidade geral. As informações geradas neste estudo 71
poderão representar uma importante ferramenta na discussão de políticas de 72
reflorestamento e manejo da paisagem. 73
74
75
30
1.0 Introdução 76
A manutenção da diversidade biológica é um dos principais desafios 77
para ecólogos e conservacionistas no mundo atual (Hunter, 1996; Primack e 78
Rodrigues, 2001). Neste sentido, a compreensão da influência das 79
perturbações naturais e antropogênicas na estrutura das comunidades naturais 80
(Sousa, 1984, Pickett et al., 1989) e, em particular, aquela das regiões tropicais 81
(Terborgh, 1992), assume um papel importante em estudos de ecologia e 82
biologia da conservação. Em particular, a fragmentação e conversão de 83
habitats naturais representam um dos principais processos de perturbação 84
antrópica que ameaçam a persistência das comunidades no tempo e espaço, 85
pois freqüentemente, leva a uma diminuição da riqueza e diversidade de 86
espécies (Fahrig, 2003; Paglia et al., 2006). 87
Dentre os insetos, as borboletas são indicadas como modelos para 88
caracterização de níveis de perturbação em paisagens (Kremen, 1992; Brown 89
Jr, 1997; Ramos, 2000; DeVries e Walla, 2001). Razões para isso incluem além 90
da alta diversidade de espécies, sensibilidade às variações físicas dos habitats, 91
curto ciclo de vida, baixa resiliência, estreita relação com suas plantas 92
hospedeiras e facilidade de coleta e identificação (Robbins e Opler, 1996; 93
Brown Jr, 1997; Brown Jr e Freitas, 2000a; DeVries e Walla, 2001). Trabalhos 94
recentes têm avaliado a estrutura e dinâmica de borboletas em diversos 95
ambientes no Brasil. Pinheiro e Ortiz (1992) sugeriram que fatores ambientais 96
locais influenciam a distribuição, riqueza e diversidade de borboletas em 97
gradientes de vegetação no Cerrado, já Brown Jr e Freitas (2000
a, b) 98
avaliaram a influência de fatores locais na riqueza de espécies em várias áreas 99
31
de Mata Atlântica e Uehara-Prado et al. (2007) avaliaram a relação entre 100
fragmentação e diversidade de borboletas na Floresta Atlântica. Embora estes 101
estudos tenham descrito importantes padrões da estrutura da comunidade de 102
borboletas em paisagens em florestas tropicais, existem ainda relativamente 103
poucos estudos que tenham investigado as variações na distribuição da 104
riqueza e abundância no tempo e espaço (Pinheiro e Ortiz, 1992; Brown Jr e 105
Freitas, 2000a, b, 2002; Uehara-Prado et al., 2007). 106
As florestas tropicais, por sua complexa estruturação e elevados graus 107
de endemismo, são um dos sistemas naturais mais ricos do planeta (Wilson, 108
1997). Hoje reduzida a menos de 7% de sua cobertura original e, 109
consequentemente, com ambientes altamente fragmentados, a Floresta 110
Atlântica brasileira representa uma das áreas mais importantes de 111
biodiversidade ameaçada no mundo (Brown Jr e Brown, 1992; Myers et al., 112
2000). A sub-região da Floresta Atlântica, no extremo sul do estado da Bahia, 113
representa uma área de grande importância biológica, por ser um importante 114
centro de endemismos para diversos organismos, tais como plantas (Thomas 115
et al., 1998), borboletas e vertebrados (Brown Jr, 1991; Conservação 116
Internacional, 2000). 117
Nas ultimas décadas, esta região vem sofrendo intenso processo de 118
conversão de suas áreas naturais, especialmente pelos ciclos de exploração e 119
extrativismo, estabelecidos já desde o período colonial (Dean, 1995). Estas 120
paisagens vêm sendo convertidas e dominadas por agrossistemas, em 121
especial, as monoculturas de eucalipto (Eucalyptus) para produção de celulose, 122
ocupando o lugar dos pastos associados à pecuária, antes dominantes nessa 123
32
região (Dean, 1995). Esta rápida expansão das monoculturas no Brasil já 124
passou de 17 milhões de hectares na década de 80 para 70 milhões em 2000, 125
ocupando o sétimo lugar entre os lideres mundiais em áreas plantadas (FAO, 126
2001). 127
Em princípio, em função de sua maior complexidade estrutural, maior 128
tempo de residência e rápido aumento em extensão do número de áreas 129
cultivadas (Barlow et al., 2007b), as plantações do gênero Eucalyptus poderiam 130
ser uma alternativa mais interessante de manutenção de conectividade na 131
paisagem fragmentada do extremo sul da Bahia do que outras atividades 132
agrícolas como pastos ou plantações com espécies anuais. Neste contexto, 133
torna-se necessário avaliar como os padrões de diversidade de espécies 134
nativas são mantidos nessas monoculturas, e como estas podem influenciar 135
processos ecológicos (p.ex. dispersão) em áreas mais conservadas, 136
circundadas por esses ambientes (Power, 1996). No entanto, pouco se sabe 137
sobre a diversidade de borboletas em ecossistemas manejados com espécies 138
exóticas, tais como o eucalipto. As poucas informações disponíveis são fruto de 139
alguns estudos na Amazônia como Ramos (2000) e Barlow et al. (2007a, b, c) 140
que de forma geral apresentaram respostas semelhantes ao que se refere a 141
uma maior riqueza e diversidade de espécies de borboletas, em áreas não 142
manejadas por plantações de eucalipto. 143
Neste sentido os objetivos do presente estudo são: descrever a estrutura 144
da comunidade de borboletas frugívoras; avaliar as diferenças da composição 145
da comunidade e das variáveis ambientais (micro-habitat, micro-clima) entre os 146
elementos da paisagem; testar a existência de relação entre as variáveis 147
33
estruturais do habitat e a composição de espécies; verificar a existência de 148
variação temporal na comunidade (substituição de espécies) e suas diferenças 149
entre os elementos da paisagem, descrever quais variáveis estruturais do 150
habitat melhor se correlacionam com a comunidade de borboletas frugívoras e 151
suas subfamílias. 152
153
2.0 Material e métodos 154
2.1 Área de estudo 155
O presente estudo é parte de um projeto intitulado “Ecologia de paisagem 156
no extremo Sul da Bahia”, realizado na RPPN Estação Veracruz (9º56’34”S e 157
38º59’17”W) e em áreas circunvizinhas, pertencentes à empresa Veracel 158
Celulose S.A., entre os municípios de Eunápolis e Porto Seguro, na região sul 159
do estado da Bahia (Figura 1). 160
O clima da região é classificado, de acordo com o sistema de Köppen, 161
como Af - chuvoso, quente e úmido, sem estação seca, apresentando 162
temperaturas elevadas, com baixa amplitude, com temperatura média anual de 163
22,9ºC, com temperatura média máxima de 27,9ºC e média mínima de 18,9ºC 164
(Veracel Celulose, 2007). Possui precipitação anual elevada, apresentando 165
valores anuais médios de 1.788 mm, bem distribuída durante todo o ano, sem 166
déficit hídrico anual. Topograficamente, é uma região caracterizada por 167
extensos platôs relativamente planos, recortados por vales, associados a 168
córregos (Veracel Celulose, 2007). 169
A RPPN Estação Veracruz é considerada a maior reserva particular de 170
Floresta Atlântica do Brasil, representando um significativo bloco de floresta 171
34
primária, com perímetro superior a 35 km, com cerca de 6.069 ha. Os demais 172
remanescentes florestais circunvizinhos à reserva encontram-se em diversos 173
estados de regeneração que variam do nível avançado (3.927 ha), 174
intermediário (2.746 ha) e inicial (6.291 ha) e estão localizados, na sua grande 175
maioria, em áreas de vale, também podendo ser encontrados em platôs 176
(Veracel Celulose, 2007). 177
Todos esses remanescentes estão circundados por uma matriz composta, 178
em sua maior parte, por grandes blocos de monoculturas de Eucalyptus 179
(70.762 ha) em áreas de platôs. Essas plantações exibem uma grande 180
variabilidade estrutural em decorrência da diversidade de clones usados, que 181
proporcionam diferentes níveis de desenvolvimento de sub-bosque e copa das 182
árvores (Veracel Celulose, 2007). 183
184
2.2 Delineamento amostral 185
Todas as amostragens foram realizadas nas áreas de platô. A escolha se 186
deu por uma uniformização dos tratamentos, bem como por necessidades 187
logísticas. Foram escolhidas quatro réplicas, perfazendo um total de doze 188
unidades amostrais, dos seguintes elementos da paisagem (Figura 1). 189
Mata Principal (M) – corresponde ao remanescente da RPPN Estação 190
Veracruz, contendo duas unidades amostrais localizadas no interior do 191
fragmento (M1 e M2) e as outras duas (M3 e M4) em porções adjacentes a 192
eucaliptais, na borda norte da reserva. 193
35
Fragmentos florestais (F) - Foram selecionados fragmentos com 194
tamanho entre 100 e 250 ha, em estágio intermediário de sucessão, por serem 195
este os mais freqüentes na paisagem. 196
Eucaliptais (E) - As áreas escolhidas (talhões) apresentaram clones 197
distintos em avançado estágio de desenvolvimento (pelo menos seis anos de 198
idade), com o objetivo de evidenciar o que potencialmente seja o melhor 199
estágio de desenvolvimento desse componente para a fauna em função de sua 200
variabilidade estrutural e funcional. 201
202
2.3 Amostragem da comunidade de borboletas frugívoras 203
Foram realizadas quatro incursões a campo, com duração de 8 a 10 dias 204
consecutivos, nos meses de março, junho e outubro de 2003 e janeiro de 2004. 205
As borboletas frugívoras foram amostradas utilizando o método de captura 206
passiva. 207
Em cada unidade amostral foram colocadas de três a cinco armadilhas 208
do modelo Van Someren-Rydon (DeVries, 1988) localizadas a 60 metros da 209
borda, distantes 10 m entre si e suspensas a 1,5 m do solo. 210
Como isca foi utilizada banana pura em estágio de fermentação por no 211
mínimo dois dias. Todas armadilhas foram vistoriadas diariamente e suas iscas 212
foram repostas quando necessário, a fim de garantir a atratividade. Os 213
espécimes coletados foram depositados na coleção científica do Museu de 214
Zoologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia. 215
216
217
36
2.4 Mensuração das variáveis ambientais 218
Nas mesmas unidades amostrais onde ficaram dispostas as armadilhas 219
de amostragem de fauna, foram estabelecidos três transectos paralelos, 220
perpendiculares à borda da unidade, com espaçamento de 20m entre eles. Em, 221
cada transecto, foram marcados 12 pontos distantes 10m entre si, perfazendo 222
um total de 36 pontos por unidade amostral. As variáveis ambientais foram 223
coletadas ou mensuradas nestes pontos. As variáveis foram classificadas em 224
variáveis de microhabitat, as quais foram mensuradas em apenas uma única 225
excursão, e variáveis de microclima, que foram mensuradas diariamente, em 226
todas as quatro incursões a campo, ao longo dos 10 dias de amostragem em 227
variados horários do dia, seguindo a ordem de sorteios. Os valores das 228
variáveis ambientais utilizados nas análises representam a média das 36 229
estações de coleta. 230
As variáveis de microhabitat foram: distância média de plantas 231
lenhosas (D. árvores), mensurada usando o método do quadrante centrado 232
(Krebs, 1999), tendo como centro cada um dos 36 pontos de coleta, num raio 233
de 1,5 metros; perímetro do tronco (P. tronco), também baseado no método 234
do quadrante centrado, onde as quatro árvores mais próximas do centro do 36 235
pontos de coleta, foram mensuradas a 1,5 metro do solo, totalizando 144 236
medições por unidade; densidade da folhagem (Df), foram efetuadas 36 237
medidas para os seguintes estratos da vegetação: 0-5 metros de altura, 5-10, 238
10-15, 15-20, 20-25 e >25 m. A direção e distância dos locais de amostra foram 239
determinados a partir de sorteios descritos por Malcolm (1995). Os valores por 240
estrato foram atribuídos segundo uma escala ordinal (1 a 4), que representam 241
37
os intervalos 0-25%, 26-50%, 51-75% e 76-100%; densidade do estrato 242
herbáceo – (D. herb), cuja estimativa foi feita em um círculo de 1,5 m de raio 243
com centro em cada dos pontos da grade de coleta. Os valores atribuídos 244
seguiram a escala ordinal acima descrita, levando em conta a área do círculo 245
coberta por herbáceas. 246
As variáveis de microclima mensuradas em nosso estudo foram 247
temperatura do ar (Temp); umidade relativa do ar (Umid) e luminosidade 248
(Lux). 249
250
2.5 Análise dos dados 251
2.5.1 Estrutura da comunidade de borboletas 252
Com base nos dados de captura em cada unidade amostral, calculou-se 253
a abundância relativa e a riqueza de espécies, que descrevem a composição 254
da comunidade de borboletas frugívoras. Os valores utilizados na análise 255
equivalem à soma das quatro incursões a campo. 256
A estimativa da variação temporal da comunidade de borboletas 257
frugívoras foi efetuada através do índice de substituição de espécies (segundo 258
Russel, et. al.,1995). 259
nyy
nn
n
SS
IE
T
+
+
+
=
, 260
onde E
n
é o número de espécies que desaparecem no intervalo de tempo n, I
n
261
é o número de espécies presentes no mesmo período n, S
y
é o número de 262
espécies no primeiro intervalo de tempo y e S
y
+ n
é o número de espécies do 263
segundo período. Os resultados do índice são expressos em porcentagem. 264
38
A hipótese nula de igualdade dos valores para o índice de substituição 265
de espécies entre os elementos da paisagem foi testada usando a análise de 266
variância (ANOVA), seguido do teste de comparações múltiplas Tukey – 267
Kramer, com o uso do programa estatístico INSTAT (GraphPad - Instat, 1999). 268
Para esse procedimento foram utilizados os seis valores de cada elemento, 269
fruto das comparações par a par entre os quatro períodos de coleta. Antes de 270
realizar os testes acima descritos, foi testada a normalidade e 271
homocedasticidade através dos testes Kolmogorov-Smirnov, e Bartlet, 272
respectivamente. 273
274
2.5.2 Diferenças da composição de espécies e da estrutura do habitat 275
entre os elementos da paisagem 276
A fim de avaliar a diferença entre os elementos da paisagem em função 277
da composição de espécies de borboletas e das variáveis estruturais do habitat, 278
utilizou-se o teste não paramétrico de Procedimento de Permutação de 279
Resposta Múltipla (MRPP – “Multi-Response Permutation Procedures”), 280
utilizando o programa PCORD for Windows versão 4.0 (McCune e Grace, 281
2002). Este método não exige as premissas de normalidade multivariada e 282
homogeneidade de variâncias, sendo apropriado para dados de comunidades 283
biológicas (McCune e Grace, 2002). Para investigação da composição de 284
espécies foi utilizada a matriz bruta dos dados para construção da matriz de 285
dissimilaridade com distância de Sorensen (Bray-Curtis). As variáveis 286
ambientais sofreram transformação do tipo log(x+1)
,
com o objetivo de 287
padronizar as escalas em que as variáveis foram mensuradas. 288
39
2.5.3 Ordenação da composição de espécies e das variáveis estruturais 289
do habitat 290
As principais variações da composição da comunidade de borboletas 291
frugívoras e a presença de gradientes entre os componentes da paisagem 292
amostrados foram visualizadas a partir da extração de dois vetores de 293
ordenação da composição de espécies, através do Escalonamento 294
Multidimensional Não Métrico (NMS – “Non Metric Multidimensional Scaling”) 295
(McCune e Grace, 2002), utilizando o programa PCord for Windows versão 4.0. 296
Este método aplica-se para dados não normais ou arbitrariamente 297
descontínuos, pois não exige as premissas de linearidade entre as variáveis 298
(McCune & Grace, 2002). 299
Foram utilizadas duas matrizes de composição de espécies: uma 300
transformada, dividindo-se cada valor de abundância pelo somatório da coluna 301
correspondente [n
transformado
= n/soma(n)] (abundância relativa), de modo que 302
todas as áreas amostradas ficassem com pesos similares na solução das 303
análises; outra usando dados de presença e ausência. Para a construção da 304
matriz de dissimilaridade objetivando a extração dos eixos de ordenação foram 305
utilizadas a distância de Sorensen, para a matriz transformada e a distância 306
Euclidiana, para a matriz de presença e ausência. Os parâmetros de 307
configuração para as ordenações foram os seguintes: 999 randomizações dos 308
dados reais, 0.0001 como critério de estabilidade, 500 como o número de 309
interações para avaliar a estabilidade da ordenação, 100 como o número 310
máximo de interações e, por fim, como passo inicial da extração dos eixos, 311
0.20. O padrão da estrutura da ordenação e sua intensidade foi avaliada 312
40
através de um teste interno de Monte Carlo com 999 randomizações, 313
comparando-se o estresse calculado na ordenação da matriz original e a 314
distribuição de estresses gerados na ordenação das matrizes randomizadas 315
(McCune e Grace, 2002). A probabilidade de associação entre os valores de 316
estresse da redução de dimensionalidade dos eixos reduzidos da matriz da 317
composição de espécies (distância euclidiana) e a matriz original (distância de 318
Sorensen) foram avaliados a partir do teste de correlação de Mantel com 999 319
randomizações avaliadas a partir do índice de correlação (r
2
). 320
Para detecção do gradiente de perturbação entre os componentes da 321
paisagem a partir das variáveis ambientais, empregou-se uma Análise de 322
Componentes Principais (PCA – Principal Components Analysis), 323
correlacionando as variáveis de microhabitat e microclima entre as doze 324
unidades amostrais. Foram extraídos os 10 primeiros vetores de ordenação, 325
com base numa matriz de correlação com distância Euclidiana e rotação 326
Varimax, utilizando o programa PCORD for Windows versão 4.0 (McCune e 327
Grace, 2002). Para melhor interpretação dos gradientes, utilizou-se os vetores 328
de ordenação com autovalores acima de 1.0 (McCune e Grace, 2002). 329
330
2.5.4 Correlação entre variáveis ambientais e a composição da 331
comunidade de borboletas frugívoras 332
A possível associação entre a composição de espécies de borboletas 333
frugívoras e as variáveis de microhabitat e microclima foi verificada através de 334
testes de permutação do tipo Mantel, utilizando a correlação de Spearman 335
(“Relate Test”). As matrizes dos testes de permutação foram confeccionadas 336
41
usando as distâncias de Bray-Curtis para os dados de composição de espécies 337
e Euclidiana para os dados ambientais transformados em log (x+1). Para esta 338
análise foi utilizado o programa PRIMER (“Plymouth Routines In Multivariate 339
Ecological Research”) versão 6 (Clarke e Warwick, 2001). 340
341
2.5.5 Investigação das variáveis mais associadas a comunidades de 342
borboletas e as espécies mais associadas aos elementos da paisagem 343
As correlações entre as variáveis ambientais, tanto individualmente 344
como no conjunto com a comunidade de borboletas frugívoras, foram 345
investigadas usando a análise Bio-Env (PRIMER). A porcentagem de 346
contribuição das espécies foi responsável em determinar a similaridade entre 347
as réplicas de mesmo elemento da paisagem, assim como para dissimilaridade 348
entre estes elementos, através da Análise de Similaridade de Percentagem – 349
SIMPER (Clarke e Gorley, 2001; Clarke e Warwick, 2001). Estas análises 350
foram geradas a partir do programa PRIMER versão 6 (Clarke e Warwick, 351
2001). 352
Adotou-se como nível de significância um valor de alfa de 0,05, 353
aplicando-se a correção de Bonferroni (ajuste estatístico do alfa para 354
comparações múltiplas), para análises de MRPP relacionadas à composição da 355
comunidade de borboletas frugívoras e as variáveis ambientais, dividindo-se o 356
nível de significância por 4 para cada análise acima (Magnusson, 2003). 357
358
359
360
42
3.0 Resultados 361
3.1 Composição da comunidade de borboletas 362
Foram capturados 6.171 indivíduos, distribuídos em 67 espécies, 363
pertencentes a seis subfamílias de Nymphalidae, durante um esforço de 364
amostragem 2.040 armadilhas/dia (Tabela 1). 365
O número de espécies capturadas na Mata de referência (M), Fragmento 366
(F) e Eucalipto (E), foi 41, 58, 49, respectivamente. Os eucaliptais 367
apresentaram 10 espécies em comum com os fragmentos e apenas uma 368
espécie em comum com a Mata. Já os fragmentos apresentaram três espécies 369
em comum com a Mata. Em todo o conjunto, 33 espécies foram encontradas 370
em comum nos três elementos da paisagem. Os fragmentos apresentaram o 371
maior número de espécies exclusivas (11), seguidos pelos eucaliptais (5) e 372
Mata (3) (Figura 2). Os eucaliptais apresentaram o maior número de indivíduos 373
capturados (4.515), seguidos pelos fragmentos (1.351) e Mata (305). 374
As dez espécies mais abundantes representaram cerca de 77.2% de 375
todos os indivíduos capturados, sendo que as cinco espécies mais abundantes 376
foram Yphthimoides sp, Pharneuptychia pharella, Taygetis virgilia, Pareuptychia 377
interjecta e Paryphthimoides poltys (Tabela 1). 378
A subfamília com o maior número de indivíduos capturados foi Satyrinae, 379
representando 70% do total de indivíduos capturados, seguida por Biblidinae 380
com 19%, Charaxinae com 4%, Brassolinae com 2%, Nymphalinae 5% e 381
Morphinae com apenas 1% (Tabelas 1). 382
O elemento da paisagem que apresentou a maior média do índice de 383
substituição de espécies ao longo do período de coleta foi a Mata de referência, 384
43
com 42.3% de substituição, seguida pelos eucaliptais com 31.8% e os 385
fragmentos com 25.3% (Figura 3). Esta substituição foi significativamente 386
diferente entre estes elementos (F= 13.2, p= 0.0006). A taxa de substituição foi 387
significativamente diferente entre Mata e fragmentos (q= 7.2, p< 0.001) e entre 388
Mata e eucaliptais (q= 4.2, p< 0.005). Não houve diferença significativa entre os 389
fragmentos e eucaliptais (q= 2.6, p> 0.05). 390
A ordenação da comunidade de borboletas frugívoras através do NMS 391
apresentou um estresse mediano (7.0) para os dois eixos extraídos. O teste de 392
Monte Carlo mostrou-se significativo (p= 0.001), revelando que essa ordenação 393
é mais forte do que esperado ao acaso. O resultado da correlação de Mantel 394
para a ordenação entre a matriz da composição e os escores dos dois eixos 395
extraídos após a ordenação (r
2
= 0.95; p= 0.001), sugere que a matriz de 396
composição possui uma estrutura forte. A partir dessa ordenação foi verificado 397
que as comunidades dos elementos da paisagem analisados formam grupos 398
distintos (Figura 4a), sugerindo a presença de um gradiente de perturbação 399
(Eucalipto-Fragmento-Mata). 400
A presença de um gradiente na ordenação das espécies de borboletas 401
frugívoras mostra que muitas espécies apresentam-se associadas a certos 402
elementos da paisagem (Figura 5). Essa ordenação indica que as 10 espécies 403
mais abundantes estiveram mais associadas a um dos extremos dos dois eixos 404
extraídos pelo NMS. As espécies mais ligadas aos eucaliptais foram 405
Yphthimoides sp, P. pharella, P. interjecta, P. poltys e Yphthimoides renata. Já 406
as espécies Myscelia orsis, Colobura dirce e 407
44
Hamadryas epinome estiveram associadas principalmente às áreas de Mata e 408
fragmentos e, por fim, Hamadryas amphinome e T. virgilia estiveram 409
associadas às regiões intermediárias entre os eixos da ordenação (Figura 5). 410
O resultado da ordenação baseada na matriz de presença e ausência 411
das espécies apresentou um estresse mediano de 14, Monte Carlo com 412
p=0.001 e Correlação de Mantel r
2
= 0.93; p= 0.001, detectando resultados 413
semelhantes a ordenação da matriz da composição relativizada, no que se 414
refere às formações de grupos distintos entre os elementos da paisagem 415
(Figura 4b). 416
A análise de permutação MRPP mostrou que existem diferenças 417
significativas na composição de espécies de borboletas. (T= -5.51; p= 0.0003) 418
entre os elementos da paisagem. Foram detectadas diferenças significativas ao 419
se comparar a composição de espécies entre Mata e Eucalipto (T= -4.39; p = 420
0.005), Mata e Fragmento (T= -2.86; p= 0.01) e Fragmento e Eucalipto (T= -421
4.24; p= 0.005). 422
Segundo a análise do SIMPER, os eucaliptais apresentaram a maior 423
similaridade média entre as réplicas, seguidos pelos fragmentos e Matas 424
(Tabela 2). 425
As três espécies que mais contribuíram para a similaridade entre as 426
réplicas de cada elemento foram: para os eucaliptais Yphthimoides sp, 427
P. pharella e T. virgilia, para os fragmentos M. orsis, Hamadryas epinome e T. 428
virgilia, ao passo que para as Matas as maiores contribuições foram de 429
Catonephele acontius, C. dirce e M. orsis (Tabela 2). 430
45
A dissimilaridade média entre os elementos da paisagem (SIMPER) foi 431
maior entre Mata e Eucalipto, onde as três espécies que mais contribuíram 432
para essa diferença foram Yphthimoides sp.1, P. pharella e C. acontius. 433
A diferença entre Fragmento e Eucalipto foi de 65.4%, com as 434
contribuições de Yphthimoides sp1, P. pharella e M. orsis e entre Mata e 435
Fragmento, com destaque para C. acontius, Pseudodebis euptychidia e 436
C. dirce (Tabela 3). 437
438
3.2 Estrutura do habitat 439
O conjunto das variáveis de microhabitat e microclima (Tabela 4) variou 440
significativamente entre os elementos da paisagem (MRPP: T= -5.50; p = 441
0.0004). Diferenças significativas foram encontradas entre Mata e Eucalipto (T= 442
-4.46; p = 0.005) e entre Fragmento e Eucalipto (T= - 4.43; p= 0.005). A 443
comparação entre Mata e Fragmento apresentou uma diferença marginalmente 444
significativa (T= -3.20; p= 0.01). 445
Para representar o gradiente entre os elementos da paisagem e suas 446
réplicas foram utilizados os dois primeiros eixos (maiores autovalores acima de 447
1) extraídos do PCA que explicaram 82,8% de toda a variação dos dados 448
originais (Tabela 5), evidenciando a presença de gradientes distintos entre 449
Mata, Fragmento e Eucalipto (Figura 6). O PC1, que explicou 71% da variação 450
dos dados, no qual, os maiores coeficientes positivos estiveram associados à 451
luminosidade, temperatura e distância média de plantas lenhosas, que 452
aumentaram no sentido da Mata para o Eucalipto. Os maiores coeficientes 453
negativos foram associados às variáveis ligadas a densidade de folhagem (15-454
46
20, 20-25 e 10-15 metros), que decresceram da Mata para o Eucalipto. O eixo 455
PC2, que explicou 11.8% da variação, representa um gradiente que parte do 456
Fragmento, passando pelas Mata e Eucalipto, com os maiores coeficientes 457
positivos associados à densidade de herbáceas, temperatura e perímetro de 458
troncos, e coeficientes negativos associados à densidade de folhagem acima 459
de 25 metros, umidade e distância entre árvores (Tabela 6). 460
461
3.3 Correlação entre as variáveis estruturais do habitat e a composição de 462
espécies 463
Foi detectada uma significativa correlação entre a matriz de variáveis 464
ambientais e a de composição de espécies de borboletas frugívoras (Rho: 0.80; 465
p = 0.001), indicando que diferenças estruturais do habitat têm uma forte 466
influência na composição da comunidade de borboletas frugívoras na área de 467
estudo. 468
Através das análises do BIO-ENV foi possível identificar quais variáveis, 469
ou o conjunto delas, estão mais associadas com a estrutura da comunidade de 470
borboletas (Tabela 7). Para o conjunto completo da comunidade, as duas 471
variáveis que mais estiveram correlacionadas individualmente com a sua 472
estrutura foram densidade de folhagem (15-20) (ρ=0.78) e luminosidade 473
(ρ=0.76). A melhor combinação de variáveis ambientais com maior coeficiente 474
de correlação para a comunidade no total foi umidade, temperatura e 475
densidade de folhagem (5-10), (15-20), (20-25) (ρ=0.87) (Tabela 7). 476
Quando avaliado ao nível das subfamílias, luminosidade representou a 477
primeira variável mais fortemente correlacionada com Biblidinae, 478
47
Brassolinae/Morphinae, Charaxinae e Satyrinae, mas não com Nymphalinae 479
que teve associação com densidade de folhagem >25 metros. Em termos da 480
segunda variável, Satyrinae apresentou uma forte correlação com temperatura, 481
ao contrário das demais subfamílias, que obtiveram forte associação com as 482
densidades de folhagem (5-10), (10-15) e (20-25) (Tabela 7). A combinação 483
das variáveis Densidade de folhagem (20-25) e temperatura foram as que 484
apresentaram melhor ajuste com as subfamílias (Tabela 7). 485
Brassolinae/Morphinae (Rho= 0.86) apresentou maior valor de correlação, 486
através das variáveis temperatura, densidade de folhagem (5-10), (20-25) e 487
>25) e distância entre árvores, seguido das subfamílias: Biblidinae (ρ= 0.84), 488
Satyrinae (ρ= 0.70), Charaxinae (ρ= 0.43) e Nymphalinae (ρ=0.36) (Tabela 7). 489
490
4.0 Discussão 491
4.1 As borboletas frugívoras e os componentes da paisagem 492
Padrões na diferença da composição de espécies de borboletas e suas 493
distribuições ao longo de diferentes habitats em paisagens (Uehara et al., 494
2007), em resposta a variáveis estruturais do habitat, têm sido descrito em 495
vários estudos (Kremen, 1992; Brown Jr e Freitas, 2000a, b, 2002; Ramos, 496
2000; Bobo et al., 2006), revelando uma ampla associação das espécies de 497
borboletas e suas subfamílias a habitats com variados graus de perturbação 498
(Kremen, 1992; Sptizer et al., 1997; Brown e Freitas, 2000a,b, 2002; Ramos, 499
2000; Barlow, et al. 2007 a, b; Bobo, et al., 2006). 500
48
Estes estudos têm enfatizado como as borboletas frugívoras constituem 501
um excelente modelo para caracterização da paisagem (Kremen, 1992; Brown 502
Jr e Freitas, 2000a, Uehara et al., 2007), o que corrobora, com os resultados 503
de nosso estudo, no qual conseguimos detectar diferenças significativas entre 504
os elementos da paisagem amostrados. 505
Dentre os trabalhos que recentemente investigaram a associação das 506
subfamílias de borboletas frugivoras em diferentes habitats, Ramos (2000), 507
Barlow et al. (2007a) e Uehara et al. (2007) encontraram que as subfamílias 508
Biblidinae e Charaxinae e algumas espécies abundantes de Satyrinae estão 509
mais associadas a habitats mais perturbados. No entanto, analisando em uma 510
escala mais ampla, Brown e Freitas (2000a, b; 2002) sustenta que a riqueza de 511
espécies de Satyrinae tende a responder negativamente a perturbações. Já 512
para Brassolinae, Nymphalinae e Morphinae não houve consonância em 513
relação à resposta à perturbação, diferindo entre esses estudos. 514
Essas informações não foram diferentes dos resultados encontrados 515
neste estudo, inclusive em se tratando da subfamília Satyrinae que de maneira 516
geral esteve fortemente associada a ambientes mais perturbados, certas 517
espécies foram exclusivas a certos elementos da paisagem a exemplo P. 518
euptychidia que esteve associada à Mata, Erichthodes erichtho, Taygetis 519
laches e Cissia terrestris associadas aos fragmentos e Hermeuptychia hermes 520
e Y. renata aos eucaliptais. 521
Possíveis explicações para as diferenças nas respostas das subfamílias 522
podem estar relacionadas a diferentes fatores, tais como o grau de dominância 523
de algumas subfamilias (Brown Jr e Brown, 1992), sazonalidade (Wolda, 1978), 524
49
ou características intrínsecas de cada habitat, tais como fatores físicos (Barlow, 525
2007,a) e histórico de perturbação (Brown Jr e Freitas, 2000,a), estrutura da 526
paisagem (Turner, 1989), ou ainda a escala onde os estudos são realizados 527
(Hill e Hamer, 2004). 528
No geral em nosso estudo as espécies mais abundantes como 529
Yphthimoides sp e P. pharella, tiveram uma grande participação na 530
diferenciação dos eucaliptais dos demais elementos da paisagem, embora 531
espécies como C. acontius e P. euptychidia não tenham estado entre as 10 532
espécies mais abundantes tiveram, no entanto, uma importante contribuição 533
para diferenciar a Mata do Fragmento. Espécies como P. poltys e H. hermes 534
não contribuíram para distinguir o Fragmentos da Mata, pois estiveram 535
fortemente associadas apenas com os eucaliptais sendo importantes 536
indicadores de áreas perturbadas. Espécies poucos abundantes ou raras 537
encontradas em nosso estudo como Agrias claudina, Tigridia acesta e Narope 538
sp não apareceram nas contribuições acima descritas, mas estiveram 539
associadas a ambientes menos perturbados, fazendo com que possam ser 540
consideradas importantes indicadoras de conservação ambiental em nosso 541
estudo. No entanto espécies pouco abundantes ou raras são muitas vezes 542
desconsideradas ou tem pouca participação na maioria das análises 543
estatísticas multivariadas (Clarck e Gorley, 2001; McCune e Grace, 2002; 544
Cheng, 2004), no entanto, podem trazer um diferencial nas respostas das 545
comunidades aos variados níveis de perturbação. 546
547
548
50
4.2 Estrutura do habitat e a comunidade de borboletas frugívoras 549
Nossos resultados indicam que os elementos da paisagem foram 550
diferentes entre si não apenas no que se refere à composição de espécies, 551
mas também em relação às variáveis estruturais do habitat. 552
Nas últimas décadas trabalhos vêm tentando elucidar como a estrutura e 553
a qualidade do habitat afetam as comunidades de borboletas (Brown Jr, 1991; 554
Kremen, 1992; Pinheiro e Ortiz, 1992; Hamer et al., 1997; Brown Jr e Freitas, 555
2000 a, b, 2002; Fermon et al., 2000; Ramos, 2000; Bergman et al., 2004; 556
Veddeler et al., 2005; Bobo et al., 2006; Barlow et al., 2007a, b), no entanto 557
ainda assim, são escassos em paisagens dominadas por eucaliptais (Ramos, 558
2000; Barlow et al. 2007a). Nosso estudo detectou uma forte relação entre as 559
variáveis de microhabitat e microclima e padrões da comunidade de borboletas 560
frugívoras. Essas variáveis estruturais do habitat foram importantes tanto para 561
as comunidades como um todo, assim como ao nível das subfamílias 562
individualmente. Tanto individual ou de forma combinada, temperatura, 563
luminosidade, umidade e as densidades de folhagem entre estratos foram as 564
variáveis que apresentaram maiores valores de correlação com os parâmetros 565
de estrutura das comunidades. 566
Condições microclimáticas como temperatura, umidade e luminosidade 567
freqüentemente exercem uma forte influência na diversidade, abundância e 568
riqueza de espécies de borboletas (Gilbert e Singer, 1975; Fermon et al., 2000), 569
pois agem diretamente ou indiretamente no desenvolvimento e manutenção 570
dos recursos para larvas e adultos (Ehrlich e Raven, 1964; Fermon et al., 2000). 571
Essas variáveis podem alterar a disponibilidade e qualidade das plantas 572
51
hospedeiras, néctar, pólen, frutos apodrecidos, podendo até mesmo fazer com 573
que as taxas de predação e parasitismo aumentem nas populações (Gilbert e 574
Singer, 1975; Blau, 1980). Hill et al. (2001) mostraram que ambientes com 575
maior incidência de luz, provenientes das mudanças na cobertura do dossel, 576
tais como clareiras naturais, podem interferir diretamente nas distribuições das 577
borboletas. Fermon et al. (2000) mostraram que condições microclimáticas 578
influenciaram não apenas a diversidade, mas também a abundância das 579
espécies de borboletas e de suas plantas alimento. No estudo de Barlow et al. 580
(2007a), temperatura foi uma variável importante não só para a comunidade 581
total, mas também para as subfamílias Brassolinae, Charaxinae, Nymphalinae 582
e Satyrinae. Por outro lado, Dolia et al. (2007) não encontraram relação entre 583
as variáveis microclimáticas e a comunidade geral, mas sim entre esta e a 584
cobertura de dossel. No entanto, o grau de cobertura do dossel pode influir, 585
direta, ou indiretamente, em perfis de temperatura, umidade e luminosidade no 586
habitat, afetando a abundância total e riqueza de espécies. 587
Ao nível de microhabitat, as variáveis de densidade de folhagem 588
representam uma importante medida de complexidade estrutural (MacArthur, 589
1964), já que descrevem o desenvolvimento do estrato vertical dentro dos 590
habitats (August, 1983). Tanto o aumento da complexidade como da 591
heterogeneidade podem promover uma maior diversidade de espécies em 592
decorrência da maior possibilidade de especializações de nichos em uma 593
mesma unidade de espaço (August, 1983). Diversos estudos vêm apontando 594
que as borboletas estão estruturadas verticalmente a depender do nível de 595
complexidade dos habitats (DeVries et al., 1997; DeVries e Walla, 2001; 596
52
Fermon et al., 2005; Molleman et al., 2006). Apesar de não termos feito coletas 597
no dossel, podemos perceber que a comunidade de borboletas frugívoras teve 598
uma forte associação com todos os níveis de densidade de folhagem 599
mensurados. As subfamílias Charaxinae e Nymphalinae estiveram associadas 600
à densidade de folhagem superior a dez metros, sendo que esses resultados 601
são similares aos de DeVries e Walla (2001), que encontraram inúmeras 602
espécies dessas duas subfamílias presentes em grande parte no dossel. O 603
mesmo padrão não foi encontrado para as demais subfamílias, provavelmente 604
porque muitas espécies encontradas em nosso estudo usam tanto o dossel 605
como o sub-bosque, sendo essa característica bastante comum nas 606
comunidades tropicais (DeVries et al., 1997; DeVries e Walla, 2001). 607
608
4.3 Papel das monoculturas para comunidade de borboletas frugívoras 609
O uso de culturas florestadas, como o eucalipto, poderia, em princípio, 610
ser visto com uma alternativa ao uso de plantações anuais ou pecuária e, 611
recentemente, um estudo sugere que este potencial pode ser realizável em 612
uma área da Amazônia (Barlow et al., 2007a) Um dos principais argumentos 613
favoráveis às expansões das monoculturas refere-se à possibilidade desses 614
habitats fornecerem bons serviços ecossistêmicos como seqüestro de carbono 615
(McNeely e Schroth, 2006; Hartemink, 2005). No entanto o conhecimento sobre 616
o real papel desses habitats e seus efeitos na diversidade local e regional ainda 617
são escassos (Cunningham et al., 2005), especialmente ao que se refere às 618
monoculturas de Eucalyptus (Ramos, 2000; Barlow et al., 2007b, c). Nossos 619
resultados apontam que esses ambientes não conseguem promover à 620
53
manutenção da riqueza de espécies se comparado aos ambientes naturais, 621
resultados similares aos encontrados na Amazônia (Ramos, 2000; Barlow et al., 622
2007 a, b). 623
No estudo de Barlow et al. (2007c) foram avaliados como 15 diferentes 624
grupos faunísticos se comportaram em um ambiente de plantações de 625
Eucalyptus circundadas por Floresta Amazônica. As respostas foram diferentes 626
entre os grupos. Por exemplo, borboletas, aves, anfíbios e árvores 627
apresentaram menor riqueza nas plantações de Eucalyptus, enquanto que 628
abelhas euglossíneas, aranhas e pequenos mamíferos tiveram níveis similares 629
de riqueza de espécies para os eucaliptos, fragmentos e mata primária. 630
Comparando os trabalhos realizados na mesma paisagem em que foi 631
desenvolvido este estudo, lagartos e anfíbios de folhiço não apresentaram 632
diferença da composição entre os três elementos da paisagem, enquanto para 633
abelhas euglossíneas e artrópodes em geral, a diferença não foi detectada 634
entre fragmento e eucaliptais (Dantas, dados não publicados; Tinoco, dados 635
não publicados; Melo, dados não publicados). Parte das diferentes respostas 636
entre os organismos pode ser atribuída ao tipo de matriz que na paisagem 637
estudada na Amazônia é constituída pela floresta primária, enquanto que na 638
região da Floresta Atlântica a matriz predominante é formada por atividades 639
agrícolas. 640
A substituição temporal das espécies pode ser usada como um 641
importante descritor da estrutura das comunidades, assim como um importante 642
preditor da integridade dos ambientes naturais (DeVries et al., 1997; Molleman 643
et al., 2006; Hamer et al., 2005). Em nosso trabalho a Mata apresentou maiores 644
54
índices de substituição de espécies que as plantações. Isto pode estar 645
associado ao fato que os eucaliptais serem temporal e espacialmente mais 646
homogêneos do que áreas com vegetação nativa, visto que são parcelas 647
extensas com árvores de mesma idade e regime contínuo de manejo, o que, 648
supostamente, favorece a estabilidade de populações locais (Knops et al., 649
1999). 650
Por outro lado, a razão da substituição de espécies do fragmento ter sido 651
menor que a encontrada nos eucaliptais pode ser decorrente de seu maior 652
isolamento, visto que eram circundados por pastos. Sugere-se que quanto mais 653
distinta for a matriz em relação aos fragmentos, menor a probabilidade de fluxo 654
de organismos, promovendo uma diminuição na manutenção de espécies 655
menos tolerantes a variações ambientais na matriz e os impactos do efeito de 656
borda (Lawton et al., 1998; Gascon et al., 1999). 657
As diferenças encontradas nas monoculturas de eucalipto em relação 658
aos ambientes mais conservados foram tanto em termos da estrutura do 659
habitat, como em relação a estrutura da comunidade de borboletas. Contudo, 660
assim como nos resultados de Ramos (2000) e Barlow et al. (2007a, b, c), 661
verificamos que os eucaliptais promovem a manutenção de uma fauna de 662
borboletas frugívoras generalistas, associadas a ambientes abertos, capazes 663
de se manter e usar esses ambientes alterados. Neste sentido, os eucaliptais 664
podem promover conectividade entre manchas de habitats para alguns grupos 665
restritos de borboletas, 666
O presente estudo representa um dos primeiros estudos que analisou de 667
que forma ambientes como as monoculturas de eucalipto podem contribuir para 668
55
manutenção de comunidade de borboleta em paisagens da Floresta Atlântica. 669
Esperamos que este possa contribuir em políticas de reflorestamento e manejo 670
da paisagem. No entanto torna-se ainda necessário um conhecimento mais 671
aprofundado a cerca dos limiares da estrutura da paisagem e suas relações 672
com os padrões de dispersão e colonização das espécies de borboletas, assim 673
como de outros grupos faunísticos nas manchas de habitats naturais para que 674
possamos compreender melhor a dinâmica destas comunidades. 675
676
5.0 Agradecimentos 677
Gostaríamos de agradecer a empresa Veracel Celulose pelo apoio 678
logístico, ao professor Pedro Rocha pela coordenação e delineamento amostral, 679
a FAPESB pela concessão da bolsa e aos especialistas Keith Spalding Brown 680
Junior, André Lucci Freitas e Jorge Bizarro pela identificação do material 681
biológico, ao Museu de Zoologia da UFBA e os responsáveis pela coleção 682
Marcelo Napoli e Luiz Augusto Mazzarolo pelo deposito dos espécimes 683
coletados.684
56
6.0 Referências bibliográficas 685
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67
7.0 Tabelas
Tabela 1. Espécies de borboletas frugívoras e número de indivíduos coletados
nas doze unidades amostrais. Os números de 1 a 4 correspondem as réplicas
das unidades da paisagem: Eucalipto, Fragmento, Mata de referência. As
espécies com * pertencem ao grupo das dez mais abundantes.
Tabela 2. Análise de Similaridade de Percentagem (SIMPER) mostrando a
contribuição total da comunidade e individual das dez primeiras espécies que
contribuíram para similaridade entre as réplicas de cada unidade da paisagem.
Tabela 3. Análise de Similaridade de Percentagem (SIMPER) mostrando a
contribuição total da comunidade e individuais das espécies para
dissimilaridade entre as unidades da paisagem.
Tabela 4. Média das variáveis de microhabitat e de microclima nas doze
unidades amostrais.
Tabela 5. Autovalores e variação da porcentagem de explicabilidade dos 10
primeiros eixos de ordenação da Análise de Componentes Principais (PCA).
Tabela 6. Autovalores das variáveis ambientais dos primeiros seis eixos do
PCA.
Tabela 7. Análise de Bio-Env mostrando os valores das correlações das
variáveis estruturais do habitat individualizadas (os dois maiores valores) e com
68
conjunto (maior valor) em relação à comunidade geral e subfamílias de
borboletas frugívoras.
69
Tabela 1.
Eucalipto Fragmento Mata Total
E1 E2 E3 E4 F1 F2 F3 F4 M1 M2 M3 M4
BIBLIDINAE 133 108 65 130 351 109 76 85 26 10 44 33 1170
Callicore astarte (Cramer, 1779) 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Callicore pygas cyllene (Doubleday, 1847) 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Callicore selima (Guenee, 1872) 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 2
Catonephele numilia (Cramer 1775) 0 1 0 1 3 1 1 2 0 1 0 1 11
Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) 2 9 2 9 6 18 17 14 11 4 20 6 118
Diaethria climena janera (Felder, 1862) 1 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
Hamadryas amphinome * (Linnaeus, 1767) 53 34 19 36 44 10 2 12 0 2 6 5 223
Hamadryas arinome (Lucas, 1853) 23 12 6 20 47 7 11 16 0 1 4 8 155
Hamadryas chloe (Stol, 1787) 0 4 2 8 17 22 3 4 0 0 0 0 60
Hamadryas epinome * (Felder & Felder, 1867) 46 30 31 40 105 14 16 11 0 0 2 2 297
Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) 4 6 1 3 12 0 1 7 0 0 1 0 35
Hamadryas laodamia (Cramer, 1777) 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 2
Myscelia orsis * (Drury, 1782) 3 8 4 13 114 35 24 16 15 2 11 11 256
Pyrrogira neaerea (Linnaeus, 1758) 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 2
Temenis laothoe (Cramer, 1777) 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 2
70
BRASSOLINAE 4 4 1 3 49 9 10 6 2 1 8 2 99
Caligo illioneus (Cramer, 1775) 0 0 0 0 6 0 0 2 0 0 0 0 8
Caligo brasiliensis (Felder, 1862) 1 1 0 1 2 0 1 1 0 0 0 0 7
Caligo idomeneus (Linnaeus, 1758) 0 0 0 0 1 0 3 1 1 0 0 1 7
Caligo teucer (Linnaeus, 1758) 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 4
Catoblepia amphirhoe (Hübner, 1825) 1 2 0 0 29 6 2 1 0 0 2 0 43
Eryphanis polyxena (Meerbeel, 1775) 2 1 1 1 3 1 1 0 0 0 1 1 12
Narope sp (Doubleday, 1849) 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1
Opsiphanis invirae (Hübner, 1808) 0 0 0 1 4 2 1 1 0 1 4 0 14
Opsiphanis quiteria (Stoll, 1780) 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 1 0 3
CHARAXINAE 12 11 8 13 97 8 17 31 1 11 5 6 220
Agrias claudina (Godart, 1824) 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 2
Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) 1 1 0 3 9 0 3 1 0 1 1 1 21
Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 0 1 2 4 10 1 5 2 1 3 0 0 29
Archaeoprepona demophoon (Hübner, 1814) 4 2 1 3 10 1 4 9 0 4 0 1 39
Fountainea ryphea (Cramer,1775) 4 1 3 2 35 2 2 12 0 0 2 1 64
Memphis acidalia (Hübner, 1819) 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Memphis leonidas (Stoll, 1782) 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Memphis moruus (Fabricius,1775) 1 0 1 1 20 0 1 3 0 0 1 0 28
Memphis oenomais (Boisduval, 1870) 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Prepona laertes (Hübner, 1811) 0 3 0 0 3 1 0 0 0 0 0 1 8
71
Prepona pylene (Hewitson, 1854) 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 2
Siderone galanthis (Cramer, 1775) 2 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 4
Zaretis itys (Cramer, 1777) 0 2 0 0 8 3 1 3 0 2 0 1 20
MORPHINAE 1 1 1 1 10 8 5 1 1 3 4 3 39
Morpho helenor (Cramer, 1776) 1 1 1 1 10 8 5 1 1 3 4 3 39
NYMPHALINAE 51 87 51 30 20 23 26 5 1 5 19 20 338
Colobura dirce * (Linnaeus, 1758) 26 73 47 22 14 18 25 3 1 5 17 17 268
Historis acheronta (Fabricius, 1775) 0 0 1 0 2 2 0 1 0 0 0 1 7
Historis odius (Fabricius, 1775) 25 14 3 8 4 3 1 1 0 0 0 2 61
Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2
SATYRINAE 867 914 666 1353 114 169 51 71 22 2 32 44 4305
Archeuptychia cluena (Drury, 1782) 5 1 1 3 4 16 7 4 5 1 2 2 51
Cepheuptychia cephus (Fabricius, 1775) 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Chloreuptychia arnaea (Fabricius, 1776) 0 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 4
Chloreuptychia chlorineme (Hübner,1819) 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0 1 3 7
Chloreuptychia herseis (Godart, 1824) 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1
Cissia sp (Doubleday, 1848) 16 10 10 16 0 0 0 0 0 0 1 0 53
Cissia terrestris (Butler, 1867) 7 6 20 68 10 0 3 2 0 0 0 0 116
Erichthodes erichtho (Butler, 1867) 3 1 0 3 13 3 3 7 0 0 0 1 34
Haetera piera (Linnaeus, 1758) 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1
Hermeuptychia fallax (Felder & Felder, 1862) 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 3
72
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 30 16 8 42 0 0 0 1 0 0 0 0 97
Magneuptychia lybie (Linnaeus, 1767) 1 5 5 8 0 0 0 0 0 0 0 0 19
Pareuptychia interjecta * (d'Almeida, 1952) 60 41 66 194 16 9 2 9 0 0 0 2 399
Paryphthimoides poltys * (Prittwitz, 1865) 101 79 85 56 1 3 1 0 0 0 0 0 326
Pharneuptychia pharella * (Butler, 1867) 89 320 138 420 1 43 9 14 0 0 1 2 1037
Pharneuptychia phares (Godart, 1824) 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 2
Pseudodebis euptychidia (Butler, 1868) 0 0 2 0 0 15 4 0 9 1 16 8 55
Taygetis laches (Fabricius,1793) 7 17 9 10 25 7 2 1 0 0 1 2 81
Taygetis sosis (Hopffer, 1874) 1 0 1 2 1 9 1 4 1 0 1 3 24
Taygetis sp1 (Hübner, 1819) 0 0 1 0 0 7 0 2 4 0 0 0 14
Taygetis sp2 (Hübner, 1819) 1 2 0 2 1 4 1 1 0 0 1 4 17
Taygetis virgilia * (Cramer, 1776) 167 137 113 95 28 44 10 8 3 0 5 16 626
Yphthimoides sp * (Forster, 1964) 315 236 170 315 6 5 3 8 0 0 0 0 1058
Yphthimoides electra (Butler, 1867) 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Yphthimoides renata * (Stoll, 1780) 62 42 35 117 6 3 0 9 0 0 3 0 277
Abundância total 1 068 1 125 792 1 530 641 326 185 199 53 32 112 108 6 171
Ríqueza específica 35 37 34 36 45 35 42 41 12 15 27 29 67
73
Tabela 2.
Contribuição para a similaridade entre réplicas
Eucalitpto
Fragmento
Mata
Contribuição total (%)
76.0
57.0
48.0
Yphthimoides sp
27.5 27.5
Myscelia orsis
17.1 17.1
Catonephele acontius
20.7 20.7
P. pharella
19.2 46.7
Hamadryas epinome
9.5 26.7
Colobura dirce
18.0 38.7
Taygetis virgilia
12.6 59.3
Taygetis virgilia
7.7 34.3
Myscelia orsis
16.9 55.6
P. poltys
7.6 66.8
Hamadryas arinome
7.5 41.8
P. euptychidia
13.4 69
P interjecta
6.7 73.5
Catonephele acontius
6.1 47.9
Morpho helenor
5.1 74.1
Y. renata
5.7 79.2
P. pharella
5.0 53.0
H. amphinome
5.1 79.2
Hamadryas epinome
3.8 83.0
H. amphinome
4.5 57.5
Taygetis virgilia
5.1 84.3
Colobura dirce
3.3 86.3
Colobura dirce
4.2 61.7
Archeuptychia cluena
4.2 88.5
H. amphinome
3.3 89.5
Hamadryas chloe
3.4 65.1
Hamadryas arinome
3.4 91.9
Contribuição
individual e
acumulada das
espécies (%)
H. hermes
1.9 91.4
P. interjecta
3.2 68.3
Contribuição
exclusiva para uma
unidade amostral (%)
P. euptychidia
13.39
Erichthodes erichtho
Taygetis laches
Cissia terrestris
5.1
H. hermes
Y. renata
7.6
74
Tabela 3.
Contribuição para a dissimilaridade entre as unidades da paisagem
Eucalipto x Mata Fragmento x Mata Eucalipto x Fragmento
Contribuição
total (%)
81.8 56.2 65.4
Yphthimoides sp
14.1 14.1
Catonephele acontius
8.1 8.1
Yphthimoides sp
16.1 16.1
P. pharella
12.1 26.2
P. euptychidia
8.0 16.1
P. pharella
11.3 27.4
Catonephele acontius
8.4 34.6
Colobura dirce
7.5 23.5
Myscelia orsis
9.0 36.4
Myscelia orsis
8.0 42.6
Hamadryas epinome
6.9 30.5
P. poltys
5.6 42
P. euptychidia
6.4 48.9
Myscelia orsis
6.4 36.9
Taygetis virgilia
4.8 46.8
Colobura dirce
5.6 54.5
P. pharella
5.3 42.2
Hamadryas epinome
4.1 50.9
Parythimoides poltys
4.7 59.2
Taygetis virgilia
4.5 46.6
Catonephele acontius
4.0 54.9
Taygetis virgilia
4.5 63.7
A. demphoon
3.6 50.2
P. interjecta
3.8 58.7
P. interjecta
4.3 68.1
Hamadryas arinome
3.1 53.3
Hamadryas arinome
3.5 62.2
Contribuição
individual e
acumulada
das espécies
(%)
Y renata
2.9 70.9
Hamadryas chloe
2.9 56.2
Colobura dirce
3.1 65.3
75
Tabela 4.
ÁREAS
Umidade
relativa
(%)
Temp.
(ºC)
Luminosidade
(LUX)
Densidade
herbácea
Perimetro
tronco
Densidade
(5-10)
Densidade
(10-15)
Densidade
(15-20)
Densidade
(20-25)
Densidade
(+25)
Distância
árvores
E1
72.4 29.7 29897.5 2.26 1.00 0.89 0.39 0.22 0.28 1.00 2.12
E2
69.5 29.3 31691.9 1.46 1.00 1.00 0.28 0.11 0.33 0.72 2.37
E3
69.8 29.9 27897.4 1.75 1.03 0.89 0.44 0.50 0.33 1.00 2.86
E4
68.3 29.9 35986.8 1.65 1.08 1.00 0.61 0.39 0.56 0.94 2.21
F1
71.8 28.9 8121.6 1.72 1.22 3.39 2.94 1.28 0.56 0.33 1.55
F2
68.1 29.6 14324.4 2.07 1.18 3.72 3.22 1.89 1.56 1.00 1.75
F3
71.4 29.2 6470.4 1.94 1.72 3.78 2.78 3.11 2.67 2.11 1.75
F4
71.4 29.3 15427.5 2.25 1.67 3.56 3.00 1.17 1.17 0.72 2.06
M1
76.7 27.1 4860.0 2.03 1.57 3.69 3.33 3.00 5.14 2.89 1.72
M2
77.3 27.4 6007.2 1.80 1.24 3.64 3.47 3.19 2.89 2.69 1.89
M3
80.5 27.9 4620.7 1.83 1.52 3.94 3.89 3.61 3.05 3.44 1.56
M4
84.1 27.3 3378.0 2.05 1.38 3.56 3.39 3.22 3.17 3.11 1.60
76
Tabela 5.
PCs Autovalores % Variação % Variação Cumulativa
1
7,813 71,03 71,030
2
1,302 11,832 82,862
3
0,815 7,407 90,269
4
0,507 4,606 94,874
5
0,22 2,003 96,878
6
0,175 1,589 98,467
7
0,119 1,086 99,553
8
0,038 0,347 99,900
9
0,006 0,056 99,957
10
0,005 0,041 99,998
77
Tabela 6.
AUTOVALORES
VARIÁVEIS 1 2 3 4 5 6
Umidade -0.2818 -0.3918 0.2518 -0.3612 0.4347 -0.0828
Temperatura 0.3041 0.3735 -0.0125 0.1641 -0.1858 -0.4833
Luz 0.3476 0.0755 0.116 0.1089 -0.1223 0.0098
Densidade herbácea -0.1325 0.4877 0.7934 -0.2596 -0.1251 0.1034
Perímetro de tronco -0.2795 0.3263 0.0486 0.5311 0.6481 -0.2598
Densidade (5-10) -0.3225 0.2993 -0.2475 -0.0011 -0.0494 0.2727
Densidade (10-15) -0.3283 0.2562 -0.2101 -0.0639 -0.0965 0.3230
Densidade (15-20) -0.3467 0.0097 -0.0867 0.1628 -0.3149 0.0068
Densidade (20-25) -0.3374 -0.0918 0.0764 0.3149 -0.2869 0.0596
Densidade (+ 25) -0.2827 -0.3989 0.2986 0.298 -0.3435 -0.3432
Distância árvores 0.2928 -0.1850 0.2886 0.5126 0.1208 0.6174
78
Tabela 7.
Grupo
taxonômico
1ª Melhor
variável
R
2ª Melhor
variável
R
Melhor combinação
R
Comunidade
em geral
d_f( 15-20) 0,782 luminosidade 0,761
Umidade, temperatura,
d_f(5-10), d_f(10-15),
d_f(20-25)
0,870
Biblidinae luminosidade 0,696 d_f(5-10) 0,687
Temperatura, perímetro
do tronco, d_f(10-15),
d_f(20-25)
0,842
Brassolinae -
Morphinae
luminosidade 0,734 d_f(5-10) 0,721
Temperatura, d_f(5-10),
d_f(20-25), d_f(+ 25),
distância entre árvores
0,863
Charaxinae luminosidade 0,380 d_f(10-15) 0,330
Temperatura, perímetro
do tronco, d_f (10-15),
d_f(20-25)
0,430
Nymphalinae d_f(+ 25) 0,339 d_f(20-25) 0,331
Umidade, d_f(20-25),
d_f(+ 25)
0,365
Satyrinae luminosidade 0,348 temperatura 0,596
Temperatura,
luminosidade. perímetro
do tronco, d_f(5-10),
d_f(20-25), d_f(+ 25)
0,709
79
8.0 Figuras
Figura 1. Localização da área de estudo e disposição das unidades amostrais
área da Empresa Veracel Celulose. As áreas mais claras correspondem às
plantações de eucalipto. A grande área escura à direita corresponde à RPPN
Veracruz. As letras numeradas correspondem às réplicas amostrais de cada
elemento da paisagem. E= eucalito, F = fragmento, M = mata de referência.
Figura 2. Distribuição da riqueza especifica, exclusividade de espécies e
sobreposição de espécies de borboletas entre os diferentes elementos da
paisagem no extremo sul da Bahia: Eucalipto (E), Fragmento (F) e Mata de
referência (M). As barras escuras indicam o numero total de espécies
encontradas em cada elemento da paisagem. As barras claras indicam o
número de espécies encontradas exclusivamente nas categorias analisadas.
As barras claras sobre as barras escuras indicam as espécies exclusivas do
elemento, ao passo que as barras claras isoladas mostram o número de
espécies exclusivas nas combinações indicadas.
Figura 3. Substituição temporal (%) de espécies de borboletas frugívoras entre
três elementos da paisagem.
Figura 4. Análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS)
baseado (a) na matriz de composição de espécies (riqueza e abundância
relativa) e (b) na matriz de presença e ausência entre os elementos da
paisagem e suas réplicas.
80
Figura 5. Análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS)
mostrando a distribuição das espécies de borboletas frugívoras ao longo do
gradiente de perturbação da paisagem em estudo.
Figura 6. Análise de Componentes Principais (PCA) das variáveis de
microhabitat e microclima nas doze unidades amostrais.
81
Figura 1.
01.63.2 Km
82
Figura 2.
58
49
41
1
3
10
33
3
5
11
F E M E x F x M E x F F x M E x M
Espécies exclusivas
Riqueza de espécies
83
Figura 3.
0
10
20
30
40
50
60
Eucalipto Mata Frag
Elementos da paisagem
Substituição temporal (%)
84
Figura 4.
85
Figura 5.
86
Figura 6.
87
9.0 Anexo – guia para autores da revista Biological Conservation
Guide for Authors
Please read all information carefully and follow the instructions in detail
when preparing your manuscript.
Manuscripts that are not prepared according to our guidelines will be sent back
to authors without review. A checklist for manuscript submission can be found
at the end of the Guide for Authors.
Biological Conservation encourages the submission of high-quality
manuscripts that advance the science and practice of conservation, or which
demonstrate the application of conservation principles for natural resource
management and policy. Given the broad international readership of the journal,
published articles should have global relevance in terms of the topics or issues
addressed, and thus demonstrate applications for conservation or resource
management beyond the specific system or species studied.
Types of Contributions
1. Full length articles (Research papers)
Research papers report the results of original research. The material must not
have been previously published elsewhere. Full length articles are usually up to
8,000 words.
2. Review articles
Reviews should address topics or issues of current interest. They may be
submitted or invited. Review articles are usually up to 12,000 words.
3. Systematic reviews
Systematic review is a methodology used to summarize, appraise and
communicate the results and implications of a large quantity of research and
information. Although the manuscript should report the main outcomes of the
systematic review, it is expected that the full review and associated data will be
made available online. The length of a systematic review should not exceed
8,000 words.
For a more elaborate explanation of systematic reviews, please check the
following link: http://www.cebc.bangor.ac.uk/introSR.php. Authors who intend
to write a systematic review are kindly asked to contact editor Andrew Pullin first.
4. Short communications
Short communications are meant to highlight important research that is novel or
represents highly significant preliminary findings, and should be less than 4,000
words.
5. Book Reviews
Book reviews will be included in the journal on a range of relevant titles that are
not more than two years old. These are usually less than 2,000 words.
88
6. Letters to the Editor. Letters to the editor are written in response to a recent
article appearing in the journal. Letters should be fewer than 1,600 words.
Editorial Process
Publishing space in the journal is limited, such that many manuscripts must be
rejected. To expedite the processing of manuscripts, the journal has adopted a
two-tier review process. During the first stage of review, the handling editor
evaluates the manuscript for appropriateness and scientific content, taking
advice where appropriate from members of the editorial board. Criteria for
rejection at this stage include:
• Manuscript lacks a strong conservation focus or theme, or
management implications not well-developed. Please note that research
on a rare or endangered species or ecosystem is not sufficient justification
to merit publication in Biological Conservation. Published research must
also advance the science and practice of conservation biology, and thus
have broader application for a wide international audience.
• Manuscript subject matter more appropriate for another journal.
Natural history or biodiversity surveys, including site descriptions, are
usually better suited for other outlets, such as a regional or taxon-specific
journal. Similarly, manuscripts with a primarily behavioral, genetic or
ecological focus are more appropriate for journals in those fields. For
example, studies reporting on disturbance effects, species interactions (e.g.,
predator-prey, competitive, or pollinator-host plant interactions), species-
habitat relationships, descriptive genetics (e.g., assays of genetic variation
within or between populations), or behavioral responses to disturbance will
be referred elsewhere if they lack a clear conservation message. Authors
are advised to contact an Editor prior to submission if there are any
questions regarding the appropriateness of a manuscript for the journal.
• Study primarily of local or regional interest. Biological Conservation is
international in scope, and thus research published in the journal should
have global relevance, in terms of the topics or issues addressed.
• Study poorly designed or executed. Research lacks spatial or
temporal replication, has insufficient sample sizes, or inadequate data
analysis. Such obvious indications of poor-quality science will be cause for
immediate rejection.
• Manuscript poorly written. Poor writing interferes with the effective
communication of science. Authors for whom English is not the first
language are advised to consult with a technical language editor before
submission.
• Conservation research ethics violated. Research was unnecessarily
destructive, was conducted for the express purpose of causing
harm/mortality (e.g., simulation of treatment or disturbance effects on
survivorship), or violated ethics in the treatment and handling of animals.
Where appropriate, authors must provide a statement and supporting
documentation that research was approved by the authors' institutional
animal care and use committee(s).
89
Manuscripts that pass this first stage of editorial review are then subjected to a
second stage of formal peer review. This involves evaluation of the manuscript
by at least two specialists within the field of study, which may include one or
more members of the editorial board. Beyond a critical assessment of the
scientific content and overall presentation, referees are asked to evaluate the
originality, likely impact and global relevance of the research. Referees make a
recommendation to the handling editor, but note that it is ultimately the decision
of the handling editor as to whether a manuscript is accepted for publication in
Biological Conservation.
Editor-in-Chief
Professor Rob H. Marrs
Applied Vegetation Dynamics Laboratory
School of Biological Sciences
Liverpool, UK L69 7ZB
Phone: 44 (0) 151 795 5172
Fax: 44 (0) 151 795 5171
Email: [email protected]
Editors
Dr. Richard Corlett
Department of Ecology and Biodiversity, The University of Hong Kong,
Pokfulam Road, Hong Kong, China, Email: [email protected]
Dr. Andrew B. Gill
Department of Natural Resources, School of Applied Sciences, Building 37,
Cranfield University, Cranfield, UK MK43 0AL, Phone: 44 (0)1234 750111
x2711, Email: a.b.[email protected]
Dr. Jean-Paul Metzger
Universidade de Sao Paulo, Dep. de Ecologia, Inst. de Biociencias, Rua do
Matao, 321, travessa 14, 05508-900 Sao Paulo, Brazil, Email: [email protected]
Dr. Richard B. Primack
Biology Department, Boston University, 5 Cummington Street, Boston, MA
02215, USA, Phone: 1-617-353-2454, Email: [email protected]
Dr. Andrew S. Pullin
Centre for Evidence-Based Conservation, School of Environment and Natural,
Resources, University of Wales, Bangor Bangor, Gwynedd UK LL57 2UW,
Phone: 01248382289, Email: [email protected]
Dr. Navjot S. Sodhi
National University of Singapore, Department of Biological Sciences, 14
Science Drive 2, 117543, Singapore Phone: 65 6516 2700, Email:
90
Dr. Kimberly A. With
Division of Biology, Kansas State University, Manhattan, KS 66506 USA, Phone:
1-785-532-5040, Email: [email protected]
Book Review Editor
Dr. Barry Meatyard
University of Warwick, Coventry, UK, Email: [email protected]
Manuscript submission
Biological Conservation uses an online, electronic submission system. By
accessing the website http://ees.elsevier.com/bioc you will be guided
stepwise through the creation and uploading of the various files. When
submitting a manuscript to Elsevier Editorial System (EES), authors need to
provide an electronic version of their manuscript. For this purpose, original
source files, not PDF files, are preferred. The author should specify a category
designation for the manuscript (full length article, review article, short
communications, letters, book reviews), choose a set of classifications from the
prescribed list provided online, and select a preferred editor. Choice of editor
cannot be guaranteed, as allocation depends on editor's workload and
availability.
a) Original work
Submission of an article implies that it is original research that is not being
considered simultaneously for publication elsewhere. Submission of multi-
authored manuscripts must be with the consent of all the participating authors.
b) Cover letter
Submission of a manuscript must be accompanied by a cover letter that
includes the following statements or acknowledgements:
• The work is all original research carried out by the authors.
• All authors agree with the contents of the manuscript and its submission
to the journal.
• No part of the research has been published in any form elsewhere,
unless it is fully acknowledged in the manuscript.
• The manuscript is not being considered for publication elsewhere while it
is being considered for publication in this journal.
• Any research in the paper not carried out by the authors is fully
acknowledged in the manuscript.
• All sources of funding are acknowledged in the manuscript, and authors
have declared any direct financial benefits that could result from publication
• All appropriate ethics and other approvals were obtained for the research.
Where appropriate, authors should state that their research protocols have
been approved by an authorized animal care or ethics committee.
Manuscripts may be rejected if they involve protocols which are inconsistent
with commonly accepted norms of animal research.
91
c) Confirmation of submission
After the editorial office has received your submission, you will receive a
confirmation, and information about the further proceeding. The handling editor
will carry out a light review and decide whether a paper falls within the scope of
the journal and is of sufficient standard to be sent for independent peer-review.
Any manuscript not being sent for independent peer-review will be returned to
the author(s) as soon as possible.
d) Conflicts of Interest
To allow scientists, the public, and policy makers to make more informed
judgements about published research, Biological Conservation adopts a
strong policy on conflicts of interest and disclosure. Authors should
acknowledge all sources of funding and any direct financial benefits that could
result from publication. Editors likewise require reviewers to disclose current or
recent association with authors and other special interest in this work.
e) Potential reviewers
Authors are at liberty to suggest the names of up to three potential reviewers
(with full contact details). Potential reviewers should not include anyone with
whom the authors have collaborated during the research being submitted.
III. Setting up and formatting your manuscript
1. General information
Set up your document one-sided, using double spacing and wide (3 cm)
margins. Use continuous line numbering throughout the document. Avoid full
justification, i.e., do not use a constant right-hand margin. Ensure that each new
paragraph is clearly indicated. Number every page of the manuscript, including
the title page, references tables, etc. Present tables and figure legends on
separate pages at the end of the manuscript. Layout and conventions must
conform with those given in this guide to authors. Journal style has changed
over time so do not use old issues as a guide. Number all pages
consecutively. Italics are not to be used for expressions of Latin origin, for
example, in vivo, et al., per se. Use decimal points (not commas); use a space
for thousands (10 000 and above).
2. Title pages and mentioning of authors' names
Set up two title pages for your manuscript. The first title page contains all
authors' contact information and the title of the manuscript. The first title page
may be separated from the manuscript for the review process. The second title
page contains the title of the manuscript, as well as abstract and keywords (see
sections IV.1 and IV.2 for further details). Please do not state authors' names
anywhere else in your manuscript, nor in the figure captions. An exception is the
quotation of own work.
92
3. Preparation of illustrations
We urge you to visit the Elsevier Electronic Artwork Guide at
http://www.elsevier.com/artworkinstructions
4. Language
Please assure your manuscript is written in excellent English (American or
British usage is accepted, but not a mixture of these). Authors whose first
language is not English are encouraged to have the paper edited by a native
English speaker prior to submission. Authors who require information about
language editing and copyediting services pre- and post-submission please visit
http://www.elsevier.com/wps/find/authorshome.authors/languagepolishing or
contact [email protected] for more information. Please note Elsevier
neither endorses nor takes responsibility for any products, goods or services
offered by outside vendors through our services or in any advertising. For more
information please refer to our Terms & Conditions
http://www.elsevier.com/wps/find/termsconditions.cws_home/termsconditions.
IV. Structure of the manuscript
1. First title page
a) Title of manuscript
State the title of the manuscript. The title should be concise and informative.
Titles are often used in information-retrieval systems. Avoid abbreviations and
formulae where possible. b) Author(s) names and affiliation(s)
State the authors' first and family names (put family name in capitals) and
affiliations. Where the family name may be ambiguous (e.g., a double name),
please indicate this clearly. Present the authors' affiliation addresses (where the
actual work was done) below the names and only in English. Indicate all
affiliations with a lower-case superscript letter immediately after the author's
name and also in front of the appropriate address. Provide the full postal
address of each affiliation, including the country name, and e-mail address of
each author.
Once a manuscript is submitted, authorship cannot be changed. In case a
change in authorship is requested, the manuscript must be withdrawn and be
resubmitted as new submission.
c) Corresponding author
Clearly indicate who is the corresponding author, willing to handle
correspondence at all stages of reviewing and publication, also post-publication.
Ensure the corresponding author's telephone and fax numbers (with country
and area code) are provided in addition to the e-mail address and the complete
93
postal address.
d) Present address
If an author has moved since the work described in the article was done, or was
visiting at the time, a 'Present address' (or 'Permanent address') may be
indicated as a footnote to that author's name. The address at which the author
actually did the work must be retained as the main, affiliation address.
Superscript Arabic numerals are used for such footnotes.
2. Second title page
a) Title
State again the title of the manuscript.
b) Abstract
Provide a concise and factual abstract (maximum length of 250 words). The
abstract should state briefly the purpose of the research, the methods, the
principal results, major points of discussion, and conclusions. An abstract is
often presented separate from the article, so it must be able to stand alone.
References should therefore be avoided, but if essential, they must be cited in
full, without reference to the reference list. Non-standard or uncommon
abbreviations should be avoided.
c) Keywords
Immediately after the abstract, provide a maximum of 6 keywords, avoiding
general and plural terms and multiple concepts (avoid, for example, 'and', 'of').
Avoid the use of entire phrases as keywords and do not repeat words that were
already used in the title. Be sparing with abbreviations: only abbreviations firmly
established in the field may be eligible. These keywords will be used for
indexing purposes.
3. Introduction
State the objectives of the work and provide an adequate background to the
international context in which the research is carried out.
4. Materials and methods
Provide sufficient detail to allow the work to be reproduced. Methods already
published should be indicated by a reference: only relevant modifications should
be described.
5. Results
94
Provide your main results in a concise manner. Avoid overlap between figures,
tables, and text.
6. Discussions and Conclusions
Indicate significant contributions of your findings, their limitations, advantages
and possible applications. Discuss your own results in the light of other
international research and draw out the conservation implications.
7. Acknowledgements
Place acknowledgements as a separate section after the discussion and before
the references. Include information on grants received and all appropriate ethics
and other approvals obtained for the research.
8. Appendices
If there is more than one appendix, they should be identified as A, B, etc.
Formulae and equations in appendices should be given separate numbering:
(Eq. A.1), (Eq. A.2), etc.; in a subsequent appendix, (Eq. B.1) and so forth.
9. References
Assertions made in the paper that are not supported by your research must be
justified by appropriate references. Follow the journal format for references
precisely (see section V. below for more detailed information). Ensure all
references cited in the text are in the reference list (and vice versa).
10. Captions, tables, and figures
Present these, in this order, at the end of the manuscript. They are described in
more detail below (see section VI.). High-resolution graphics files must always
be provided separate from the main text file in the final version accepted for
publication.
Colour diagrams can be printed (see below).
Ensure that each illustration has a caption. Supply captions on a separate page,
not attached to the figure. A caption should comprise a brief title (not on the
figure itself) and a description of the illustration or table. Keep text in the
illustrations and tables themselves to a minimum but explain all symbols and
abbreviations used.
11. Footnotes
Footnotes should not be used.
12. Nomenclature and units
95
Follow internationally accepted rules and conventions: use the international
system of units (SI) for all scientific and laboratory data. If other quantities are
mentioned, give their equivalent in SI.
Common names must be in lower-case except proper nouns. All common
names must be followed by a scientific name in parentheses in italics. For
example, bottlenose dolphin (Tursiops aduncus). Where scientific names are
used in preference to common names they should be in italics and the genus
should be reduced to the first letter after the first mention. For example, the first
mention is given as Tursiops aduncus and subsequent mentions are given as T.
aduncus.
13. Preparation of supplementary data
Elsevier now accepts electronic supplementary material to support and enhance
your scientific research. Supplementary files offer the author additional
possibilities to publish supporting applications, movies, animation sequences,
high-resolution images, large tables, background datasets, sound clips, stellar
diagrams and more. Supplementary files supplied will be published online
alongside the electronic version of your article in Elsevier web products,
including ScienceDirect: http://www.sciencedirect.com. In order to ensure that
your submitted material is directly usable, please ensure that data are provided
in one of our recommended file formats. Authors should submit the material in
electronic format together with the article and supply a concise and descriptive
caption for each file. For more detailed instructions please visit o
http://www.elsevier.com. Supplementary data must be supplied at submission
so that it can be refereed.
V. Referencing
1. Citations in the text
Please ensure that every reference cited in the text is also present in the
reference list (and vice versa). Unpublished results and personal
communications should not be in the reference list, but may be mentioned in the
text. Conference proceedings, abstracts and grey literature (research reports
and limited circulation documents) are not acceptable citations. Citation of a
reference as 'in press' means that the item has been accepted for publication.
2. Citing and listing of web references
As a minimum, the full URL and last access date should be given. Any further
information, if known (author names, dates, reference to a source publication,
etc.), should also be given. Web references can be listed separately (e.g., after
the reference list) under a different heading if desired, or can be included in the
reference list.
96
3. Citing in the text
Citations in the text should be:
Single author: the author's name (without initials, unless there is ambiguity), the
year of publication;
Two authors: both authors' names, the year of publication; use 'and' between
names not '&'. Three or more authors: first author's name followed by et al., the
year of publication. Citations may be made directly (or parenthetically). Groups
of references should be given chronologically with the earliest first and if several
from the same year then they should be given alphabetically. If there are
several from the same author in the same year then they are given as author,
yeara, b (eg 1996a,b] (not yeara, yearb)
Examples: "as demonstrated (Allan and Jones, 1995; Smith et al., 1995;
Woodbridge, 1995; Allan, 1996a, b, 1999). Kramer et al. (2000) have recently
shown ...."
4. List of references
References should be arranged first alphabetically and then further sorted
chronologically if necessary. More than one reference from the same author(s)
in the same year must be identified by the letters "a", "b", "c", etc., placed after
the year of publication. You may use the DOI (Digital Object Identifier) and the
full journal reference to cite articles in press. The format for listing references is
given below and must be followed precisely.
Examples:
Reference to a journal publication. Give the journal title in full:
Moseby, K.E., Read, J.L., 2006. The efficacy of feral cat, fox and rabbit
exclusion fence designs for threatened species protection. Biological
Conservation 127, 429-437.
Reference to a book:
Strunk Jr., W., White, E.B., 1979. The Elements of Style, 3rd edn. Macmillan,
New York.
Reference to a chapter in an edited book:
Mettam, G.R., Adams, L.B., 1999. How to prepare an electronic version of your
article, in: Jones, B.S., Smith , R.Z. (Eds.), Introduction to the Electronic Age. E-
Publishing Inc., New York, pp. 281-304.
5. Digital Object Identifier (DOI):
97
In addition to regular bibliographic information, the digital object identifier (DOI)
may be used to cite and link to electronic documents. The DOI consists of a
unique alpha-numeric character string which is assigned to a document by the
publisher upon the initial electronic publication. The assigned DOI never
changes. Therefore, it is an ideal medium for citing a document, particularly
'Articles in press' because they have not yet received their full bibliographic
information. The correct format for citing a DOI is shown as follows (example
taken from a document in the journal Physics Letters B):
doi:10.1016/j.physletb.2003.10.071
NB: Please give as much bibliographic information as possible with the DOI.
Please give the name(s) of the author(s), title of the paper, journal name and if
possible year of publication.
When you use the DOI to create URL hyperlinks to documents on the web, they
are guaranteed never to change.
VI. Manuscript handling after acceptance
1. Copyright
Upon acceptance of an article, authors will be asked to transfer copyright (for
more information on copyright see http://www.elsevier.com/authorsrights).
This transfer will ensure the widest possible dissemination of information. A
letter will be sent to the corresponding author confirming receipt of the
manuscript. A form facilitating transfer of copyright will be provided.
If excerpts from other copyrighted works are included, the author(s) must obtain
written permission from the copyright owners and credit the source(s) in the
article. Elsevier has pre-printed forms for use by authors in these cases: contact
ES Global Rights Department, P.O. Box 800, Oxford, OX5 1DX, UK; phone:
(+44) 1865 843830, fax: (+44) 1865 853333, e-mail: [email protected]
2. Costs for colour prints
a) Colour illustrations in print
Colour illustrations in print will be charged to the author. Illustration costs are
EURO 350 for every first page. All subsequent pages cost EURO 175.
b) Colour illustrations on the web (ScienceDirect)
Colour illustrations in the web (ScienceDirect) are free of charge. If you want a
colour illustration on the web and the same illustration in black and white in the
print version of the journal, please note that you will then have to submit two
different illustration files, one colour and one black and white version.
98
3. Proofs
When your manuscript is received by the Publisher it is considered to be in its
final form. Proofs are not to be regarded as 'drafts'.
One set of page proofs in PDF format will be sent by e-mail to the
corresponding author, to be checked for typesetting/editing and should be
returned within 2 days of receipt, preferably be email. No changes in, or
additions to, the accepted (and subsequently edited) manuscript will be allowed
at this stage. Any amendments may be charged to the author. Proofreading is
solely the author's responsibility.
Should you choose to mail your corrections, please return them to: Log-in
Department, Elsevier, Stover Court, Bampfylde Street, Exeter, Devon EX1 2AH,
UK.
A form with queries from the copyeditor may accompany your proofs. Please
answer all queries and make any corrections or additions required. The
Publisher reserves the right to proceed with publication if corrections are not
communicated. Return corrections within 2 days of receipt of the proofs. Should
there be no corrections, please confirm this.
Elsevier will do everything possible to get your article corrected and published
as quickly and accurately as possible. In order to do this we need your help.
When you receive the (PDF) proof of your article for correction, it is important to
ensure that all of your corrections are sent back to us in one communication.
Subsequent corrections will not be possible, so please ensure your first sending
is complete. Note that this does not mean you have any less time to make your
corrections, just that only one set of corrections will be accepted.
4. Tracking your article
Authors can keep a track on the progress of their accepted article, and set up e-
mail alerts informing them of changes to their manuscript's status, by using the
"Track a Paper" feature, which can be obtained at::
http://www.elsevier.com/.
Contact details for questions arising after acceptance of an article, especially
those relating to proofs, are provided when an article is accepted for publication.
5. Offprints
The corresponding author, at no cost, will be provided with a PDF file of the
article via e-mail or, alternatively, 25 free paper offprints. The PDF file is a
watermarked version of the published article and includes a cover sheet with
the journal cover image and a disclaimer outlining the terms and conditions of
use.
IX. Submission Checklist
99
It is hoped that this list will be useful during the final checking of an article prior
to sending it to the journal's editor for review. Please consult this Guide for
Authors for further details of any item.
Ensure that the following items are present for submission:
• One author designated as corresponding author.
• Full contact addresses of all author(s).
• Covering letter stating that the manuscript is original work, that it is not
being submitted elsewhere, that all authors agree with the content and to
the submission, any research in the paper not carried out by the authors is
fully acknowledged in the manuscript and where necessary all appropriate
ethics and other approvals were obtained for the research.
• The names and contacts of three potential reviewers are provided.
• The manuscript is one-sided, double spaced, page numbered and line-
numbered throughout.
• The name and address of the author(s) is only stated on the first title
page and nowhere else in the manuscript, except for quoting own work.
• The second title page contains the title, abstract and keywords.
• All tables (including title, description and caption) are included.
• All illustrations (including title, description and caption) are included.
• Manuscript has been "spellchecked", and checked by someone fluent in
English who understands the subject material of the manuscript.
• References are in the correct format for the journal (see above).
• All references mentioned in the Reference list are cited in the text, and
vice versa
• All tables and figures have been referred to in the text.
• Permission has been obtained for use of copyrighted material from other
sources (including the Web)
For any further information please contact the Author Support Department
at [email protected] http://www.elsevier.com/
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