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Patrícia Alves Ferreira
“Síndromes intermediárias de polinização” e
suas implicações ecológicas: O caso de
Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae:
Sinningeae) em Mucugê - Chapada Diamantina –
Bahia
Salvador
2008
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Patrícia Alves Ferreira
“Síndromes intermediárias de polinização” e
suas implicações ecológicas: O caso de
Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae:
Sinningeae) em Mucugê - Chapada Diamantina -
Bahia
Dissertação apresentada ao
Instituto de Biologia da
Universidade Federal da Bahia,
para a obtenção de Título de
Mestre em Ecologia e
Biomonitoramento. Orientadora:
Profa.Dra. Blandina Felipe Viana.
Salvador
2008
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III
Comissão Julgadora:
Profa.Dra. Astrid M. P. Kleinert
(USP)
Profa.Dra. Nádia Roque (UFBA)
__________________________________
Profa.Dra. Blandina Felipe Viana (UFBA)
Orientadora
Biblioteca Central Reitor Macêdo Costa - UFBA
F383 Ferreira, Patrícia Alves.
“Síndromes intermediárias de polinização” e suas implicações ecológicas : o caso de
Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae : Sinningeae) em Mucugê - Chapada
Diamantina - Bahia / Patrícia Alves Ferreira. - 2008.
98 f. : il.
Inclui anexos.
Orientadora: Profa. Dra. Blandina Felipe Viana.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, 2008.
1. Generiáceas - Diamantina, Chapada (BA). 2. Polinização. 3. Ecologia vegetal.
4. Generiáceas - Reprodução. 5. Morfologia vegetal. I.Viana, Blandina Felipe.
II. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia. III. Título.
CDD - 571.8642
CDU - 581.162.3
IV
Dedicatória
Este trabalho é dedicado a Leonardo Stabile
e Marinalva Ferreira, minha família. Espero
que tudo escrito nestas linhas possa, de
alguma forma, fazer suas vidas melhor.
Obrigada por existirem e estarem sempre
comigo.
V
Agradecimentos
À Universidade Federal da Bahia e ao Instituto de Biologia por serem
minha casa e me permitirem a excelente realização deste curso.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento
por me oferecer o ingresso no estudo das maravilhas da ecologia.
A todos os Professores deste programa que me proporcionaram uma
excelente formação acadêmica, conhecimentos e ensinamentos para a vida.
A todos os Funcionários desta instituição, que permitiram que tudo
sempre se resolvesse principalmente a Seu Antonio, e a Jussara.
A minha orientadora, Blande por ser mais que uma professora brilhante,
uma orientadora genial e uma excelente profissional. Mas também por ser
amiga, colega e mãe. Muito Obrigada!
Aos Professores Deborah Faria, Peter G. Kevan, Favízia Oliveira,
Breno Oliveira, Nádia Roque e Leonardo Galetto, pela disponibilidade e por
todas as sugestões para meu trabalho.
Às professoras Dra. Astrid Kleinert e Dra. Nádia Roque por aceitarem
e se disponibilizarem para participarem da banca avaliadora.
Ao Laboratório de Biologia e Ecologia de Abelhas (LABEA) e a todos
os colegas pela ajuda, companhia, encorajamento e pela amizade, Ju, Dudu,
Loro, Kerol, Gabi, Helber, Mila, Fabi, Ed, Ciça, Alder, Bete, Elaine e
Rodrigo, obrigada!
A meus amigos, colegas deste curso que foram companheiros
essenciais durante esta jornada, principalmente a Beta, Ari, Pablito, Igor,
Rodrigo, Elaine, Peri, Cat, Tasso, Eder, Márcio, Ilai, Carol, Carol, Dani,
Nanda, Ale, Line, Hélice, Ciça, Obrigada!
Um agradecimento especial ao Hotscops por me manter sã e feliz!
Aos meus amigos, que apesar da distância continuam presentes Tosta,
Chan, Bu Abdon, Bu Cosme, Anne, Beta, Nine, Lora, Tal e Lu. E aos não
tão distantes Luly, Wau, Milla, Digo, Gu, Mari, Simexi e Naya.
Aos amigos canadenses Mariana Horn, Erik Glemser e Andrew Morse
pela ajuda em campo e pelas sugestões ao trabalho.
VI
À minha família Nenca, Tonho, Dalva, Tico e Jacky por sempre me
apoiarem, me ajudarem, aceitarem minhas escolhas e terem orgulho de mim.
À minha mãe Marinalva por ser tudo na minha vida, além de inspiração
e meu exemplo de força e perseverança. Te amo, Mãe!
A minha mãe Marinalva Ferreira pela revisão do texto original!
A Leo agradeço por tudo, pelo amor, carinho, ajuda, apoio, incentivo,
críticas, colaboração e compreensão diante de tudo. Sem você este trabalho,
literalmente não existiria. Obrigada, Te amo!
À equipe do Projeto Sempre Viva, principalmente a Seu Nilton, por
toda a disponibilidade e ajuda.
À FAPESB por conceder a bolsa de estudos referente a este projeto.
Obrigada a todos que contribuíram para esta realização!
VII
Índice
Introdução geral...............................................................................................12
Artigo - “Síndromes intermediárias de polinização” e suas implicações
ecológicas: O caso de Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae:
Sinningeae) em Mucugê - Chapada Diamantina – Bahia.............................21
Abstract........................................................................................................22
Resumo........................................................................................................23
Introdução....................................................................................................24
Materiais e Métodos.....................................................................................29
1. Área de Estudo...................................................................................29
2. Procedimentos Metodológicos............................................................29
A. Atrativos e Biologia Floral..............................................................30
B. Funcionalidade dos Órgãos Sexuais.............................................31
C. Recompensas Florais...................................................................31
D. Sistema de Polinização.................................................................33
D.1. Autopolinização Espontânea.............................................34
D.2. Autopolinização Manual (Autogamia)................................34
D.3. Polinização Cruzada Manual (Xenogamia).......................34
D.4. Controle (Polinização Natural)...........................................34
E. Visitantes Florais...........................................................................35
E.1. Observação nas Flores .....................................................35
E.2. Coleta das Abelhas Visitantes Florais...............................35
E.3. Eficiência das Abelhas Visitantes......................................36
E.4. Exclusão de Visitantes Noturnos e Diurnos.......................37
F. Análise de Dados..........................................................................38
Resultados ...................................................................................................40
A. Atrativos e Biologia Floral..............................................................40
B. Funcionalidade dos Órgãos Sexuais.............................................41
C. Recompensas Florais...................................................................42
D. Sistema de Polinização................................................................44
E. Visitantes Florais...........................................................................44
VIII
E.1. Observação nas Flores .....................................................44
E.2. Coleta das Abelhas Visitantes Florais...............................47
E.3. Eficiência das Abelhas Visitantes......................................47
E.4. Exclusão de Visitantes Noturnos e Diurnos.......................48
Discussão ....................................................................................................49
Agradecimentos............................................................................................60
Referências Bibliográficas............................................................................61
Considerações Finais......................................................................................73
Anexos..............................................................................................................75
Anexo 1. Figuras...............................................................................75
Anexo 2. Normas para publicação....................................................87
Referências Bibliográficas .............................................................................92
IX
Lista de Tabelas
Tabela 1: Resultado dos experimentos de polinização das flores de Paliavana
tenuiflora em Mucugê – BA, 2008.....................................................................75
Tabela 2: Abelhas coletadas nas flores de Paliavana tenuiflora em Mucugê –
BA, 2008............................................................................................................75
X
Lista de Figuras
Figura 1: Localização da área de estudo (Fonte: IBGE)...................................76
Figura 2: Vista geral da área de estudo, Projeto Sempre Viva, Mucugê - Bahia
destaque para a vegetação do tipo campo rupestre.........................................76
Figura 3: Paliavana tenuiflora, arbusto perene com inflorescências terminais,
em Mucugê – BA...............................................................................................77
Figura 4: Flores de Paliavana tenuiflora fotografadas com filtro ultravioleta (UV).
Observa-se a não refletância de UV nas flores. (Foto P. Kevan)......................77
Figura 5: Vista geral da flor de Paliavana tenuiflora. A: vista frontal e B: vista
dorsal.................................................................................................................78
Figura 6: Corte longitudinal da flor de Paliavana tenuiflora, mostrando as
anteras e o estigma...........................................................................................78
Figura 7: Estigma de Paliavana tenuiflora corado com vermelho neutro a
1%.....................................................................................................................79
Figura 8: Fruto de Paliavana tenuiflora, cápsula septicida, polispérmicos,
deiscentes e sincárpicos. A: fruto fresco e B: fruto seco deiscente..................79
Figura 9: Fenofases florais de Paliavana tenuiflora A-D, A: Pré- antese, B:
abertura das pétalas laterais, C: abertura das pétalas superiores e
inferior................................................................................................................80
Figura 10: Nectários de Paliavana tenuiflora corados com vermelho neutro
1%.....................................................................................................................81
Figura 11: Néctar acumulado na abertura da corola da flor de Paliavana
tenuiflora. ..........................................................................................................81
Figura 12: Produção de néctar em P. tenuiflora; volume, concentração e teor de
açúcar versus tempo..........................................................................................82
Figura 13: Reposição da produção de néctar em Paliavana tenuiflora,
acompanhada pela reposição do volume, da concentração e do conteúdo de
açúcares do néctar. ..........................................................................................82
Figura 14: Sementes resultantes dos experimentos de polinização de Paliavana
tenuiflora, P = 0,0023, F = 6,680. Ae: autopolinização espontânea, Am:
autopolinização manual e Pc: polinização cruzada manual..............................83
XI
Figura 15: Abelhas visitantes florais de P. tenuiflora. A: Bombus brevivillus e B:
Eufriesea nigroirta..............................................................................................83
Figura 16: Trigona spinipes cortando partes da corola de Paliavana tenuiflora.
...........................................................................................................................84
Figura 17: Frieseomelitta francoi coletando néctar (A) e pólen (B) em flores de
Paliavana tenuiflora...........................................................................................84
Figura 18: Área em destaque da perfuração feita pelo beija-flor C. aureoventris
na corola de Paliavana tenuiflora (Foto L. Stabile)............................................85
Figura 19: Besouros visitantes florais de Paliavana tenuiflora..........................85
Figura 20: Aranha (Thomisidae) predando Frieseomelitta francoi em flor de
Paliavana tenuiflora (Foto L. Stabile)................................................................86
Figura 21: Abelhas coletadas nas flores de Paliavana tenuiflora em Mucugê -
BA. A: Bombus brevivillus, B: Eulaema nigrita, C: Eulaema cingulata, D:
Xylocopa cearencis, E: Eufriesea danielis, F: Eufriesea nigroirta, G: Centris
obsoleta, H: C. aenea e I: Epicharis flava (Foto L. Stabile)...............................86
12
Introdução Geral
Um dos temas mais controversos e debatidos sobre a evolução das
angiospermas é a adaptação de plantas a animais polinizadores (Barrett 1998;
Galliot et al. 2006). A interação planta-polinização, que resulta na polinização
cruzada, é um processo ecológico chave nos ecossistemas terrestres por
contribuir para o sucesso reprodutivo das angiospermas, por conferir à
vegetação capacidade de auto-regeneração e por garantir ao visitante, vetor de
pólen, recursos alimentares para manutenção de suas populações (Kearns &
Inouye 1993).
Independente do relacionamento filogenético, flores polinizadas por um
visitante em particular tendem a apresentar características particulares
convergentes (Proctor et al. 1996). As diferentes características e tipos florais
funcionam como guias para orientar e atrair às flores os diferentes tipos
morfofuncionais de polinizadores. Estas diferenças nos atributos florais são
tratadas como adaptação para os diferentes tipos de polinizadores (Faegri &
Van der Pijl 1979; Proctor et al. 1996).
Esse padrão de caracteres comuns, dos quais flores com diferentes
origens ou não, podem convergir para atração de um polinizador em particular
é chamado de síndrome de polinização (Faegri & Van der Pijl 1979; Proctor et
al. 1996). Assim, as síndromes de polinização constituem um conjunto de
características e atributos florais relacionados a um tipo de polinizador
adequado para um tipo floral (Proctor et al. 1996).
13
Nas Regiões Tropicais, estima-se que aproximadamente 98% de todas
as espécies de angiospermas sejam polinizadas por animais (Bawa 1990),
enquanto apenas 2,5% dessas espécies são polinizadas por agentes abióticos
como vento e água (Bawa et al. 1985a; Kress & Beach 1994; Ramalho &
Batista 2005). A polinização e os sistemas sexuais de plantas zoofílicas são
controladas por vários fatores, incluindo a compatibilidade dos sistemas, o
padrão de visitação dos polinizadores e a extensão de transferência de pólen
entre flores por esses polinizadores (Gerber 1985).
Do ponto de vista do animal, a polinização é um produto secundário da
coleta de um recurso oferecido pela flor. Do ponto de vista da planta a
polinização cruzada é uma maneira de aumentar o fluxo gênico entre
indivíduos da mesma espécie (Stebbins 1970; Fenster et al. 2004). Então, a
polinização se desenvolveu a partir de relações antagonistas, onde o conflito
de interesses rege a seleção natural que irá agir em diferentes caminhos nas
plantas e animais. Assim, o mutualismo entre plantas e polinizadores não pode
ser considerado nem simétrico, nem cooperativo (Kearns et al. 1998).
A eficiência na transferência do pólen pode aumentar o fluxo gênico
entre plantas da mesma espécie, desta forma, as plantas com características
que atraiam os polinizadores mais eficientes serão polinizadas e terão maior
sucesso reprodutivo e os animais mais especializados em explorar certos tipos
florais também podem ser os polinizadores mais eficientes dessas plantas
(Proctor et al. 1996; Galliot et al. 2006).
De acordo com a abordagem adaptacionista, as plantas que dependem
dos polinizadores para sua reprodução evoluíram com estes por meio de uma
14
seleção direcional que garante o sucesso reprodutivo, contudo esta abordagem
mais rigoroso sobre a evolução dos grupos vem sendo discutida (Stebbins
1970; Gould & Levontim 1978; Galliot et al. 2006). O conjunto destas
características pode incluir morfologia, arquitetura, posição na planta, antese e
duração das flores, odor, cores, e a produção de atrativos florais, entre outras
características (Faegri & Van Der Pijl 1979; Proctor et al. 1996).
Na última década, um grande número de pesquisas nessa área tem
revelado que as interações entre plantas e visitantes são, na maioria das
vezes, generalistas, assimétricas e organizadas em redes complexas (Waser et
al. 1996; Memmott 1999; Johnson & Steiner 2000; Vasquez & Aizen 2004;
Jordano et al. 2006; Olesen et al. 2006). Entretanto, observa-se uma tendência
geral das espécies tanto vegetais quanto animais de se agruparem em
compartimentos de acordo com as características florais e com as habilidades
dos grupos de polinizadores em explorar os recursos florais (Corbet 2000;
Dicks et al. 2002). Sendo assim, os atributos florais ou síndromes de
polinização podem nos guiar no entendimento sobre a formação desses
compartimentos em nível de comunidade nos sistemas naturais bem como, nos
ajudam a esclarecer aspectos ecológicos e evolutivos das interações entre
planta e polinizador.
As síndromes de polinização descrevem padrões de convergência
evolutiva entre plantas, relacionadas ou não filogeneticamente, devido
principalmente à pressão de polinizadores similares. Mas a teoria de síndromes
de polinização adquiriu um conceito tipológico, o que pode levar os estudos a
focarem apenas nos visitantes que são polinizadores “corretos” previstos pelas
15
síndromes, e ignorarem as relações generalistas entre plantas e diferentes
polinizadores (Johnson & Steiner 2000). Esse conceito contribui para uma
impressão geral de especialização nos sistemas de polinização.
Especializações dramáticas podem ocorrem em alguns sistemas de
polinização, e aproximadamente 75% das angiospermas exibem algum grau de
especialização a grupos funcionais (Fenster et al. 2004).
Desta forma propõe-se a existência de uma tendência evolutiva geral
para especialização, com a coevolução ocorrendo entre plantas e
polinizadores, devido à convergência de interesses evolutivos entre ambos, e
como resposta às pressões exercidas (Waser et al. 1996). A evidência dos
resultados de especialização e da convergência de caracteres junto com o
entendimento sobre síndromes de polinização pode explicar muito da
diversidade de caracteres florais atuais (Fenster et al. 2004). Contudo, mesmo
espécies que exibem relações bastante especializadas, apresentam
modificações no seu sistema de polinização associadas às condições
limitantes, como variações ambientais extremas ou limitação de polinizadores,
que podem ser chave na evolução e manutenção de fenótipos especializados
(Perez et al. 2006).
O conceito de síndromes de polinização tem sido questionado em suas
bases teóricas devido à generalização nos sistemas de polinização (Herrera
1996; Waser et al. 1996; Johnson & Steiner 2000). As relações generalistas e
em redes entre plantas e polinizadores podem estar se sobrepondo a relações
especializadas entre pares de espécies. E mesmo nos casos de especialização
as espécies envolvidas não dependem exclusivamente umas das outras
16
(Waser et al. 1996). Há maior variabilidade do que regularidade nas relações
planta-polinizador (Hansson 2003). Entretanto, algum grau de variação é
aceitável, deve-se notar que as características florais não são indicadores
infalíveis para os polinizadores das espécies (Machado & Lopes 2004).
Diversos autores consideram que as adaptações florais especializadas
são geralmente geradas e mantidas pela seleção de caracteres por grupos
funcionais de polinizadores similares, taxonomicamente relacionados ou não, e
raramente por uma só espécie de polinizador em relação a apenas uma
espécie vegetal (Herrera 1996; Waser et al. 1996; Fenster et al. 2004).
Relativamente poucas interações planta-polinizador são absolutamente
obrigatórias e o oportunismo e a flexibilidade entre polinizadores e plantas, e
vice-versa, são comumente observados nos sistemas naturais (Kearns et al.
1998).
A variação dos sistemas de polinização pode alterar a dinâmica de
populações e o futuro evolutivo potencial de muitas espécies de plantas,
principalmente em relação a generalizações entre espécies (Knight et al. 2005).
As síndromes de polinização se constituem em bons indicadores e preditores
do espectro dos visitantes (potenciais polinizadores), das relações entre
plantas e polinizadores e dos sistemas de polinização das espécies vegetais
(Dicks et al. 2002; Fenster et al. 2004; Machado & Lopes 2004).
Levando-se em consideração que é mais comum encontrar plantas com
características gerais associadas a muitos polinizadores e animais
polinizadores que visitam vários tipos florais, parece não haver uma relação de
dependência estrita entre as plantas e polinizadores. Neste sentido várias
17
hipóteses têm sido testadas para examinar a realidade das síndromes de
polinização como resultado de processo evolutivo em resposta à pressão
seletiva dos polinizadores (Herrera 1996; Proctor et al. 1996; Waser et al. 1996;
Johnson & Steiner 2000; Fenster et al. 2004).
A família monofilética Gesneriaceae é amplamente distribuída,
ocorrendo principalmente nos trópicos e subtrópicos tanto no velho quanto no
novo mundo. Nas regiões tropicais a família Gesneriaceae inclui
aproximadamente 135 gêneros e cerca de 3000 espécies, dos quais uma
grande proporção é composta por epífitas e nessas, a ornitofilia tem um
importante papel (Brown & Weber 2004). Destas, 200 espécies e 23 gêneros
são encontrados no Brasil (Araújo et al. 2005). Nesta família, a tribo neotropical
monofilética Sinningieae compreende três gêneros Sinningia Nees, Vanhouttea
Lem. e Paliavana Vell. ex Vand. e aproximadamente 81 espécies distribuídas
ao longo do continente entre o sudeste do México e o nordeste da Argentina
(Smith et al. 1997; Zimmer et al. 2002; Perret et al. 2001, 2003, 2006).
Entretanto a maior riqueza de espécies ocorre no sudeste do Brasil, onde 33
espécies são restritas a essa área (Perret et al. 2006).
A maior parte das espécies dessa tribo pertence ao gênero Sinningia,
formado por aproximadamente 65 espécies. Este é caracterizado basicamente
por habitar ambientes rupícolas, apresentar indivíduos perenes e
inflorescências axilares ou terminais, relacionadas à ornitofilia ou melitofilia
(Chautems & Weber 1999; Chautems et al. 2000). Este gênero é bem
diversificado no sul e sudeste do Brasil, com sua distribuição limitada à região
nordeste do país (Chautems et al. 2000). Os gêneros Vanhouttea e Paliavana
18
apresentam uma distribuição mais restrita, ocorrendo principalmente no
sudeste do Brasil (Perret et al. 2003; Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005).
Nesses gêneros as formas de vida variam entre herbáceas e trepadeiras
perenes, arbustos lenhosos ou pequenas árvores. A maioria das espécies se
desenvolve sobre afloramentos rochosos ou inselbergs, entretanto muitas
outras espécies são epífitas ou terrestres (Chautems & Weber 1999; Perret et
al. 2003, 2006, 2007).
O gênero Paliavana ocorre em campos rupestres em regiões de altitude
no sudeste e nordeste do Brasil (Giulietti & Pirani 1988; Chautems et al. 2000).
Esse gênero inclui seis espécies e é representado principalmente por arbustos
e pequenas árvores (Chautems & Weber 1999; Araújo et al. 2005). As espécies
desse gênero podem apresentar as síndromes de melitofilia (principalmente
relacionadas a abelhas grandes), ornitofilia e quiropterofilia (Wiehler 1983;
Smith et al. 1997; Perret et al. 2001, 2003; Zimmer et al. 2002). Investigações
recentes baseadas nas características florais sugerem que algumas espécies
do gênero Paliavana podem estar em uma condição intermediária entre
diferentes síndromes de polinização, com características florais associadas a
amplo espectro de visitantes (Sanmartin-Gajardo & Sazima 2004, 2005).
Abelhas e beija-flores são os polinizadores de aproximadamente 93%
das espécies da tribo Sinningieae (Araújo et al. 2005). Dentre as espécies
neotropicais de Gesneriaceae, 60% são polinizadas por beija-flores, 30% por
abelhas e cerca de 10% destas espécies são polinizadas por morcegos e
outros visitantes como borboletas, mariposas e moscas (Wiehler 1983). A
síndrome de ornitofilia é inferida para quase todas as espécies do gênero
19
Vanhouttea e para 67% das espécies de Sinningia. As flores das espécies
desses gêneros são geralmente hermafroditas, com corola tubular. Para o
gênero Paliavana é sugerida a polinização por abelhas grandes coletoras de
néctar, beija-flores e morcegos (Perret et al. 2001, 2003; Sanmartin-Gajardo &
Sazima 2005, 2005a).
A síndrome de ornitofilia parece ser o caráter mais basal na evolução da
Tribo de Sinningieae, e as características associadas com as espécies do
gênero Paliavana poderiam ser caracteres derivados, mais recentes na
evolução deste grupo, relacionados a outros grupos animais (Perret et al. 2001;
Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005). As flores desses gêneros são bem
diversas em forma, cor, e composição de açúcar no néctar, essas
características podem estar associadas a diferentes polinizadores, tais como
beija-flores, abelhas e morcegos (Perret et al. 2001).
A espécie Paliavana tenuiflora Mansf. que escolhemos como modelo
para o nosso estudo, está associada, principalmente, a áreas de altitude e
afloramentos rochosos (Chautems & Weber 1999; Araújo et al. 2005, Perret et
al. 2006, 2007) e com distribuição restrita ao nordeste e sudeste do Brasil. As
flores dessa espécie exemplificam o sistema de polinização intermediário, por
possuírem características associadas tanto a melitofilia, quanto à ornitofilia e a
quiropterofilia.
Nesses sistemas intermediários de polinização, as mudanças das
características florais associadas a um ou a outro polinizador especializado
podem ser designadas via um estágio intermediário, durante o qual, ambos os
vetores são capazes de polinizar as flores (Stebbins 1970; Muchala 2003).
20
Esses sistemas em transição parecem ser relativamente freqüentes durante a
evolução das angiospermas (Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005; Ackermann &
Weigend 2006). As flores de P. tenuiflora possuem características associadas à
melitofilia, à ornitofilia e também à quiropterofilia. Nesse caso, qualquer um
desses grupos de visitantes pode ser importante para o sucesso reprodutivo
dessa espécie (Stebbins 1970). Essa importância pode variar conforme a
disponibilidade e a eficiência de cada grupo de visitantes no ambiente em
questão (Stebbins 1970; Kevan 1972).
Assim, com o objetivo de analisar o papel dos diversos grupos de
visitantes no sucesso reprodutivo de uma espécie com síndrome de polinização
intermediária, investigamos a biologia da polinização de Paliavana tenuiflora
buscando identificar os seus polinizadores efetivos, em áreas de campos
rupestres, em Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia.
21
Artigo
“Síndromes intermediárias de polinização” e
suas implicações ecológicas: O caso de
Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae:
Sinningeae) em Mucugê - Chapada Diamantina –
Bahia
Ferreira, Patrícia Alves† & Viana, Blandina Felipe*
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento,
Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Bahia, Brasil
† Autor para correspondência
Endereço atual: Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, Rua
Barão de Geremoabo, S/N, Ondina, Salvador, Bahia, Brasil. CEP 40.170-115.
(Email: patybio13@yahoo.com.br)
22
Abstract
Earlier investigations have suggested that some species of Paliavana
could be in transitional pollination systems and floral traits might be associated
with different groups of pollinators, like hummingbirds, large bees and bats.
Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae: Sinningeae) is related with heights
and rocky outcrops fields (campos rupestres). This species exhibits many floral
traits related with pollination syndromes by these animals groups. Hence, the
main object of this study was investigate the importance of them as pollinator
for that species, in rocky outcrops fields, Chapada Diamantina, Mucugê, Bahia,
Brazil. Information about floral morphology and pollination biology was taken,
and the self compatibility of the flowers was tested. The floral visitors have been
collected and their efficient was investigated. Linear regression and ANOVA
one-way (α = 0.05) were used to analyze data. Paliavana tenuiflora shows
intermediated floral traits between hummingbirds and bees pollination systems.
Among its floral visitors large bees, mainly Bombus brevivillus, are the most
important and efficient pollinators. The hummingbird Phaethornis pretrei might
be considered occasional pollinator. Bats were not observed in the flowers of P.
tenuiflora even though their occurrence in the study sites. Our results show that
P. tenuiflora although has a transitional pollination syndrome where different
pollinators species could contribute equally for the reproductive success of the
plant, diurnal large bees are the effective pollinators of this species in the study
area. Therefore the pollination system of P. tenuiflora could be dislocated from
a more generalized system for a system which melitophily is predominant.
Another possibility is that the environmental and climatic pressures may be
more critical for the pollination system of P. tenuiflora than its floral traits.
Key-words: Gesneriaceae, Paliavana tenuiflora, pollination, transitional
syndromes, melitophily, ornithophily, rocky outcrops, Bahia, Brazil.
23
Resumo
Investigações recentes baseadas nas características florais sugerem que
algumas espécies do gênero Paliavana podem estar em uma condição
intermediária entre diferentes síndromes de polinização, com características
florais associadas a amplo espectro de visitantes, como beija-flores, abelhas e
morcegos. Paliavana tenuiflora Mansf. (Gesneriaceae: Sinningeae) está
associada a áreas de altitude, campos rupestres e exibe diversas
características associadas à polinização por estes grupos. Assim o objetivo
deste estudo é investigar a importância dos visitantes florais, para a polinização
dessa espécie, em áreas de campos rupestres na Chapada Diamantina,
Mucugê, Bahia, Brasil. Informações sobre morfologia floral e biologia da
polinização foram registradas e a autocompatibilidade do sistema reprodutivo
foi testada. Os visitantes florais foram coletados e a sua eficiência foi
investigada. Para análise dos dados utilizou-se o teste de regressão linear e
ANOVA (one-way), α = 0,05. Paliavana tenuiflora apresenta características
intermediárias entre polinização por abelhas grandes e beija-flores. Dentre os
visitantes, as abelhas grandes, principalmente Bombus brevivillus são os
polinizadores eficientes e o beija-flor Phaethornis pretrei é o polinizador
ocasional. Morcegos não foram observados visitando as flores, apesar de
terem sido observados na área de estudo. Nossos resultados revelam que P.
tenuiflora apesar de ter um sistema intermediário de polinização onde
diferentes espécies podem contribuir igualmente para o sucesso reprodutivo,
são efetivamente polinizadas por abelhas grandes e diurnas. Assim, o sistema
de polinização em P. tenuiflora pode estar sendo deslocado de um sistema
mais generalista e plástico para um sistema onde predomina a melitofilia.
Outra possibilidade é que as pressões exercidas pelas condições ambientais
podem estar sendo mais determinantes para o sistema de polinização de P.
tenuiflora do que os atributos morfológicos de suas flores.
Palavras-chave: Gesneriaceae, Paliavana tenuiflora, Polinização, Síndromes
intermediárias, melitofilia, ornitofilia, campo rupestre, Bahia, Brasil.
24
Introdução
O valor adaptativo das características florais em relação aos agentes
polinizadores é um dos temas mais debatidos entre pesquisadores que buscam
compreender a evolução das angiospermas (Stebbins 1970; Faegri & Van der
Pijl 1979; Bawa 1990; Herrera 1996; Proctor et al. 1996; Waser et al. 1996;
Fenster et al. 2004). O fato de haver evidências de que as interações planta-
polinizador resultam no surgimento de diversas adaptações florais associadas
aos agentes envolvidos na polinização, as diferenças florais entre espécies têm
sido, então, tratadas como adaptações para a comunidade de polinizadores
(Stebbins 1970; Faegri & Van der Pijl 1979; Proctor et al. 1996; Barrett 1998;
Fenster et al. 2004).
Segundo a abordagem adaptacionista (ou programação adaptacionista),
as plantas que dependem dos polinizadores para sua reprodução evoluíram
com estes por meio de uma seleção direcional para um complexo de fenótipos
que garantem o sucesso reprodutivo. Entretanto esta visão mais rígida sobre a
evolução dos grupos vem sendo discutida (Gould & Levontim 1978; Stebbins
1970; Galliot et al. 2006).
O conjunto dessas características que inclui a forma geral da flor,
morfologia do gineceu e das anteras, odor, cores, tempo de antese, momento
de deiscência das anteras, fornecimento de substâncias atrativas como o
néctar, arranjo das flores e sua posição na planta, as quais freqüentemente se
relacionam à forma e ao comportamento do agente polinizador, é chamado de
“síndrome de polinização” (Faegri & Van Der Pijl 1979; Proctor et al. 1996).
25
Entretanto as relações entre plantas e visitantes florais tendem a ser
mais generalistas (Herrera 1996; Waser et al. 1996; Johnson & Steiner, 2000;
Viana & Kleinert 2006). Mesmo as espécies que exibem relações bastante
especializadas, apresentam modificações no seu sistema de polinização
associadas às condições limitantes para a polinização, como variações
ambientais extremas ou limitação de polinizadores, que podem ser chave na
evolução e manutenção de fenótipos especializados (Perez et al. 2006; Rivera-
Marcahnd & Ackerman 2006).
Assim, várias hipóteses que visam examinar a realidade das síndromes
de polinização, como resultado de processo evolutivo em resposta à pressão
seletiva dos polinizadores (Johnson & Steiner 2000) vêm sendo testadas
(Herrera 1996; Proctor et al. 1996; Waser et al. 1996; Fenster et al. 2004).
A despeito da origem evolutiva das interações, e, por conseguinte, do
papel do polinizador na seleção dessas síndromes de polinização, essas se
constituem em bons indicadores das relações entre plantas e polinizadores e
dos sistemas de polinização das espécies vegetais (Dicks et al. 2002; Herrera
1996; Waser et al. 1996; Fenster et al. 2004; Machado & Lopes 2004).
Alguns estudos têm revelado que as espécies tanto vegetais quanto
animais se agrupam em compartimentos de acordo com as características
florais e com as habilidades dos grupos em explorar esses recursos (Memmott
1999; Corbet 2000; Dicks et al. 2002). As interações entre angiospermas e
seus polinizadores potenciais podem apresentar tais compartimentos, devido à
tendência de plantas zoofílicas estarem associadas a diversos tipos
particulares de visitantes florais (Dicks et al. 2002).
26
Nesse caso, o conceito de síndromes de polinização pode ser utilizado
em estudos como preditor do espectro dos visitantes e/ou de potenciais
polinizadores das espécies investigadas (Waser et al. 1996; Johnson & Steiner,
2000; Machado & Lopes 2004).
O gênero Paliavana Vandelli (Gesneriaceae, Tribo Sinningeae) ocorre
em campos rupestres em regiões de altitude no sudeste e nordeste do Brasil
(Giulietti & Pirani 1988; Chautems et al. 2000). Esse gênero inclui seis espécies
e é representado principalmente por arbustos e pequenas árvores (Chautems &
Weber 1999; Araújo et al. 2005). As espécies desse gênero podem apresentar
as síndromes de melitofilia (principalmente relacionadas a abelhas grandes),
ornitofilia ou quiropterofilia (Wiehler 1983; Smith et al. 1997; Perret et al. 2001,
2003; Zimmer et al. 2002). Essas espécies apresentam flores bem
diversificadas quanto a forma, a cor e a composição de açúcares no néctar,
essas características podem estar associadas aos diferentes grupos de
polinizadores, tais como abelhas, beija-flores e morcegos (Wiehler 1983; Perret
et al. 2001; Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005). Investigações recentes
baseadas nas características florais sugerem que algumas espécies do gênero
Paliavana podem estar em uma condição intermediária entre diferentes
síndromes de polinização, com características florais associadas a amplo
espectro de visitantes (Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005).
Sistemas de polinização intermediários parecem ser relativamente
freqüentes durante a evolução das angiospermas (Sanmartin-Gajardo &
Sazima 2005; Ackermann & Weigend 2006). Nestes, as mudanças das
características florais associadas a um polinizador especializado ou a outro
27
podem ser designadas via um estágio intermediário, durante o qual, ambos os
vetores são capazes de polinizar as flores (Stebbins 1970; Muchala 2003).
A polinização por morcegos é uma das mais especializadas e recentes
adaptações das flores a vetores de pólen, este sistema evoluiu
secundariamente de adaptações para grandes visitantes florais, como aves,
abelhas grandes e mariposas (Stebbins 1970). Em geral, as flores abrem ao
anoitecer, são grandes e robustas, e apresentam coloração esbranquiçada,
púrpura ou esverdeada, produzem odor e grandes quantidades de néctar e
pólen (Faegri & Van der Pijl 1979; Bawa 1990; Proctor et al. 1996; Sazima et al.
1999). Há poucas informações acerca da biologia da polinização e visitantes
florais para espécies quiropterofílicas na tribo Sinningieae (Sanmartin-Gajardo
& Sazima 2005).
A síndrome de polinização por beija-flores está associada a arbustos,
ervas e lianas, com flores campanulares ou tubulares, principalmente,
vermelhas e/ou alaranjadas, com alta produção de néctar. Estas espécies
geralmente exibem floração anual, com antese diurna e abertura de poucas
flores por inflorescência (Buzato et al. 2000; Freitas et al. 2006).
As flores melitófilas apresentam antese diurna e longa duração da flor,
características morfológicas e cores diversas, a maioria pequena, tubular,
pouco conspícua e formando inflorescências compactas, principalmente de cor
lilás com guias de néctar e absorção de luz ultravioleta, oferecem como
principal recompensa néctar e exibem presença de osmóforos (Faegri & Van
der Pijl 1979; Bawa 1990; Proctor et al. 1996; Viana et al. 2006).
28
Paliavana tenuiflora Mansf., é uma espécie associada, principalmente as
áreas de altitude e afloramentos rochosos e a sua distribuição é restrita ao
nordeste e sudeste do Brasil (Chautems & Weber 1999; Araújo et al. 2005,
Perret et al. 2006, 2007). As flores dessa espécie ilustram o sistema de
polinização intermediário, por possuírem características associadas tanto à
melitofilia, quanto à ornitofilia e à quiropterofilia (Perret et al. 2001, 2003).
Nesse caso, qualquer um desses grupos de visitantes pode ser importante para
o sucesso reprodutivo dessa espécie (Stebbins 1970). Essa importância pode
variar conforme a disponibilidade e a eficiência de cada grupo de visitantes no
ambiente em questão (Stebbins 1970; Kevan 1972). Assim, é possível que P.
tenuiflora esteja beneficiando-se dessas características intermediárias para
otimizar o seu sucesso reprodutivo em locais onde as condições ambientais
desfavoráveis tornem a oferta dos “serviços” de polinização imprevisíveis.
Nesse contexto, essa espécie se constitui um bom exemplo para
avaliarmos o papel das síndromes como guias na determinação da estrutura
dos sistemas planta-polinizador e o papel dos visitantes florais como
polinizadores efetivos. Com essa finalidade, nesse estudo foram examinados
os diversos aspectos da morfologia, da biologia floral e dos sistemas de
polinização que permitiram a discussão da funcionalidade das características
florais intermediárias e das síndromes de polinização e suas implicações
ecológicas.
29
Materiais & Métodos
1. Área de Estudo
O trabalho foi desenvolvido na “Trilha da Sandália Bordada” no Parque
Municipal de Mucugê, área do Projeto Sempre Viva, situada a quatro
quilômetros da cidade de Mucugê, na Chapada Diamantina, Bahia, Brasil
(12º59'S e 41º21'W, 975 m altitude) (Fig. 1).
Região caracterizada por uma vegetação de campos rupestres sobre
rochas calcárias, com elevações maiores que 800 metros, acima do nível do
mar (Fig. 2). A precipitação anual em Mucugê está em torno de 1138 mm e as
médias anuais de temperatura variam entre 22 e 25°C, com médias mínimas
por volta de 15°C (Funch et al. 2002; Conceição 2003; Costa et al. 2007).
O presente estudo desenvolveu-se entre março e maio de 2007 e 2008,
correspondente ao período de floração de P. tenuiflora na região (Projeto
Sempre Viva, dados não publicados). Durante o qual as médias de precipitação
foram 93,3mm em 2007 e 103,8mm em 2008, e as médias de temperatura
máximas e mínimas foram 25,9°C-17, 2° em 2007 e 26,6°C-17,8°C em 2008
(Estação Metereológica Projeto Sempre Viva).
2. Procedimentos Metodológicos
Todos os procedimentos foram baseados em Dafni et al. (2005). Sendo
que em alguns casos foram utilizados métodos específicos, ou modificados,
cujas fontes são mencionadas nos itens abaixo.
30
A) Atrativos e Biologia Floral
Em 30 flores de 15 diferentes indivíduos de P. tenuiflora foram
registradas informações, baseadas em observação direta, sobre morfologia
floral, cor da corola, odor das flores, período de antese e fenofases floral.
O comprimento da corola foi medido, utilizando-se régua milimetrada em
flores recém abertas. Ramos com flores foram coletados e depositados no
Herbário HALCB – da Universidade Federal da Bahia – UFBA.
A presença de osmóforos (tecido floral glandular onde odores são
produzidos e concentrados) na flor foi determinada pela aplicação do corante
vermelho neutro a 1%. Nesse procedimento, conforme Varassin et al. (2001),
as flores foram mergulhadas no corante por 48 horas, em seguida foram
observadas sob estereomicroscópio. A produção de odores florais foi verificada
deixando-se todos os verticilos da flor em diferentes potes tampados, um para
cada verticilo, por 30 minutos, em seguida os potes foram abertos e o odor
produzido pelos diferentes verticilos foi sentido por voluntários.
A presença de guias de néctar foi identificada pela observação da
presença de refletância da luz ultravioleta (UV) na corola, medida em uma
escala de cinza, segundo método de fotografia com filtros U.V. proposto por
Kevan et al. (1973) e descrito em Dafni et al. (2005).
O sistema sexual foi observado e descrito de acordo com a posição e
funcionalidade das estruturas reprodutivas nas flores de P. tenuiflora durante
todo o tempo de vida das flores, desde a antese até a senescência (Kearns &
Inouye 1993).
31
B) Funcionalidade dos Órgãos Sexuais
Para testar a receptividade estigmática foi utilizado o peróxido de
hidrogênio (H
2
O
2
), em 30 flores, observando-se a reação da peroxidase. As
flores foram ensacadas com sacos de voil ainda em fase de botão floral, e seus
estigmas foram testados durante o período de 24 horas, a partir da antese,
sendo que de uma a três flores, de diferentes plantas, foram analisadas a cada
hora. A reação da peroxidase nos estigmas foi categorizada a partir da
formação de bolhas. Assim, os estigmas foram classificados como receptivos
ou não receptivos.
A viabilidade polínica foi examinada com o uso do corante vermelho
neutro a 1%. Na pré-antese 30 flores foram ensacadas. Após a antese as
anteras foram removidas cuidadosamente dessas flores e acondicionadas em
recipientes individuais contendo o corante. As anteras permaneceram de 24 a
48 horas no corante. A partir desse período as anteras foram maceradas em
lâminas com gelatina glicerinada e foram observadas com auxílio de
microscópio óptico, para verificar a porcentagem de grãos corados. Os grãos
de pólen corados indicam que esses estão viáveis à reprodução, dada a
presença de citoplasma (Kearns & Inouye 1993). Para estimar a viabilidade
polínica neste período, as anteras foram removidas de uma flor diferente a
cada hora.
C) Recompensas Florais
A produção de néctar nas flores foi verificada pelas medidas do volume,
da concentração e do conteúdo de açúcar. Para a medida do volume, o néctar
foi removido das flores utilizando-se microcapilares de dez microlitros (10µl),
32
não graduados. Cada amostra de néctar foi coletada com um microcapilar
diferente, para evitar contaminação entre amostras (Kearns & Inouye 1993).
Foram utilizadas entre uma e três flores de diferentes plantas a cada hora.
Cada flor foi cuidadosamente removida da planta, para facilitar a retirada do
néctar.
O cálculo da medida do volume de néctar foi feito a partir da altura da
coluna de néctar dentro do microcapilar, logo após a coleta. Este foi calculado
a partir da coluna formada pelo néctar no microcapilar e de um volume
conhecido de água destilada e da sua altura no microcapilar.
Para acompanhar a produção de néctar durante o período de vida da
flor, a remoção do néctar foi seqüencial a cada hora durante todo o período de
duração das flores, cerca de seis dias ou 144 horas, em 32 flores de 16 plantas
diferentes. Todas as flores testadas foram ensacadas na pré-antese, para
evitar o efeito da retirada do néctar por visitantes florais. Para evitar ainda o
efeito de retiradas anteriores foram utilizadas pelo menos de uma a três flores
de diferentes plantas para cada hora.
Para medir a concentração de açúcares utilizou-se refratômetro de mão
(Sugar/Brix w/ ATC 300010). Esta medida é feita em relação à grama de soluto
por 100 gramas de solução (g soluto/100g solução).
O conteúdo de açúcar em miligramas (mg) no néctar, isto é, a estimativa
de energia presente em um dado volume de néctar, foi calculado com base no
volume e na concentração de açúcares medidos (ver pág. 278, tabela 5.6 em
Dafni et al. 2005). Vale destacar que a mensuração desse parâmetro é
importante por representar a medida mais realística da disponibilidade de
33
energia alocada pela flor para atrair os seus visitantes florais. O conteúdo de
açúcar no néctar é uma variável limitante que influencia a escolha das fontes
florais preferenciais e a atividade de forrageio dos visitantes (Corbet 2003).
A reposição natural do néctar também foi verificada medindo-se o efeito
da remoção seqüencial deste, em nove flores de três diferentes plantas. Para
isso foram realizadas coletas sucessivas a cada duas horas, desde 07h até às
16h, em nove flores de três diferentes plantas, ensacadas antes da antese.
Após a antese, as flores foram abertas e todo o néctar produzido em cada uma
dessas flores foi retirado cuidadosamente, evitando-se contato com o tecido
floral e os nectários, e o volume e a concentração foram medidos, e o conteúdo
de açúcares foi calculado. Logo em seguida as flores foram novamente
ensacadas. Esse procedimento foi repetido nas mesmas flores a cada duas
horas (Hernández-Conrique & Ornelas 2007).
D) Sistema de Polinização
Para testar o sistema de polinização em P. tenuiflora foram conduzidos
experimentos usando-se flores, previamente ensacadas na pré-antese, em
perfeito estado de conservação. Para cada experimento foi adotado um
procedimento específico (Dafni et al. 2005). Os experimentos foram divididos
em quatro tratamentos quais sejam: Controle (flores abertas aos visitantes),
Autopolinização Espontânea, Autopolinização Manual e Polinização Cruzada
Manual (xenogamia), onde pelo menos 20 flores, de uma a três por planta, em
16 plantas diferentes, foram utilizadas como réplicas de cada um dos
tratamentos. Com exceção do controle, todas as flores dos tratamentos foram
mantidas ensacadas, durante todo o período do experimento, para evitar a
34
presença de visitantes. Os resultados dos experimentos foram avaliados com
base no número de sementes produzidas em cada um dos tratamentos
(Rivera-Marchand & Ackerman 2006; Costa et al. 2007). Os experimentos
foram realizados conforme a seguinte descrição:
D.1) Autopolinização Espontânea
Ensacamento das flores em pré-antese (n = 20), para verificar a
formação de frutos e sementes sem a participação de um agente externo para
transferência de pólen.
D.2) Autopolinização Manual (Autogamia)
Transferência manual do pólen da antera de uma flor para o seu próprio
estigma, 24 horas após a antese, período em que os estigmas estavam
receptivos (n = 20).
D.3) Polinização Cruzada Manual (Xenogamia)
Transferência manual do pólen da antera de uma flor para o estigma de
flores de plantas diferentes, 24 horas após a antese (n = 24), período em que
os estigmas estavam receptivos. Das flores doadoras de pólen, previamente
ensacadas, foram retiradas as anteras logo após a antese floral (pólen 100 %
viável), Os grãos de pólen foram transferidos para os estigmas receptivos de
flores de outros indivíduos distantes entre si pelo menos 500 metros.
D.4) Controle (Polinização Natural)
Flores em pré-antese foram marcadas com fitas coloridas e após a
abertura foram deixadas livres à visitação (n = 22).
35
E) Visitantes Florais
E.1) Observação nas Flores
As observações nas flores foram realizadas durante três dias, por um
período diário de 20 horas (entre 05h30 a 01h30 do dia seguinte), por três
observadores em diferentes plantas da população, totalizando 180 horas (60
horas por observador). Foram observadas 15 flores em nove plantas diferentes.
Flores em pré-antese foram marcadas para garantir que todas as flores
observadas tinham idades similares e as mesmas condições morfológicas e de
produção de recursos.
Foram registrados o período, a freqüência e a duração das visitas, assim
como o número de visitantes, e flores visitadas e o comportamento destes nas
flores, sua permanência na flor e na planta e a interação entre indivíduos da
mesma espécie ou de espécies diferentes. Os beija-flores, visitantes florais
observados durante esse período, foram filmados para posterior identificação
(Oliveira 1999).
E.2) Coleta das Abelhas Visitantes Florais
Os visitantes florais de P. tenuiflora foram coletados, para identificação e
analise das abundâncias e riqueza. As coletas foram realizadas por dois
coletores, durante cinco dias consecutivos, das 06h às 17h30, totalizando 113
horas de coleta ativa (56,5 horas por coletor). Os coletores selecionaram
arbitrária e aleatoriamente seis indivíduos de P. tenuiflora em diferentes áreas
da população a cada dia de coleta, totalizando 60 indivíduos. As abelhas foram
capturadas com o auxílio de redes entomológicas ou potes com tampa
posicionados na abertura da corola (Sakagami et al. 1967). Todas as abelhas
36
foram sacrificadas em câmaras mortíferas contendo Acetato de Etila
(CH
3
CO
2
.C
2
H
5
) (Viana & Kleinert 2005).
As abelhas capturadas foram etiquetadas, congeladas e levadas para o
Laboratório de Biologia e Ecologia de Abelhas (LABEA – UFBA). No LABEA -
UFBA, todas foram montadas, secas em estufa (Fanem LTDA 002 CB) a 40°C
por 24h. Após a secagem foram identificadas por comparação com material
previamente identificado e quando necessário com a ajuda de especialistas e
com o auxílio de estereomicroscópio (Zeiss Stemi DV4). Após a identificação
os insetos foram preparados para deposição na coleção científica de
Hymenoptera, do Museu de Zoologia da UFBA – MUZUFBA.
E.3) Eficiência das Abelhas Visitantes
A eficiência dos visitantes florais, avaliada pelo sucesso da visita na
formação de frutos e sementes, após uma, duas ou três visitas, também foi
investigada. Para evitar o efeito da remoção dos visitantes, em decorrência da
coleta desses nas flores, essas investigações foram realizadas em áreas
diferentes e distantes pelo menos 500 metros das áreas de coleta.
As plantas foram selecionadas aleatoriamente dentro da população,
cada flor investigada foi previamente ensacada, ainda em pré-antese. As flores
foram desensacadas e observadas diretamente até que algum animal a
visitasse. As abelhas grandes, como por exemplo, Bombus brevivillus e
Eulaema nigrita, foram observadas como um grupo de visitantes, sem
especificar a espécie durante as observações. Os critérios de classificação do
tamanho das abelhas foram baseados em Viana e Kleinert (2005), onde as
37
abelhas foram separadas em pequenas (por exemplo, Trigona spinipes e
Frieseomelitta francoi) e grandes (por exemplo, B. brevivillus e E. nigrita).
Foram utilizadas 14 flores para cada tratamento (uma, duas e três
visitas) e para o controle (polinização natural), em pelo menos 24 plantas
diferentes. Após as visitas as flores foram novamente ensacadas até a
formação de frutos.
E.4) Exclusão de Visitantes Noturnos e Diurnos
Para avaliar a importância relativa dos visitantes diurnos e noturnos
separadamente, para a polinização de P. tenuiflora (Giménez-Benavides et al.
2007), foram selecionadas aleatoriamente sete plantas, nas quais flores em
pré-antese foram ensacadas. Pelo menos uma flor de cada planta foi aberta à
visitação no período de 05h30 a 17h30, enquanto outra flor foi deixada aberta
no período de 17h30 a 05h30 e uma terceira flor foi deixada aberta para
polinização natural, como controle, durante os dois turnos.
Ao todo foram testadas 14 flores para exclusão de visitantes diurnos, 14
flores para exclusão de visitantes noturnos e 14 flores como controle. As flores
foram deixadas abertas durante os períodos supracitados por três vezes, isto é,
cada flor foi deixada aberta durante o período do dia referente ao experimento
daquela flor (exclusão noturna ou diurna) por três dias, já que as flores duram
até mais de três dias e o estigma permanece receptivo e o pólen viável durante
todo o período de duração da flor. As flores foram novamente ensacadas ao
final do período diário. Após os três dias de experimento todas as flores foram
ensacadas até a formação dos frutos, com exceção do controle (Giménez-
Benavides et al. 2007).
38
As flores do controle foram marcadas com fitas e deixadas abertas
durante todo o experimento, até a formação dos frutos. As sementes formadas
nos frutos resultantes desse experimento foram contabilizadas para verificar a
diferença de eficiência de visitantes diurnos e noturnos para a reprodução
dessa espécie.
F) Análise de Dados
Para analisar os padrões de produção de néctar (volume, concentração
e conteúdo de açúcares) e as relações entre estes dados e a hora do dia foi
realizado teste de regressão linear múltipla. E para verificar a relação entre
concentração e volume do néctar foi realizado um teste de regressão linear
simples (Quinn & Keough 2002).
O Teste de análise de variância (ANOVA one-way) foi utilizado para
analisar o efeito dos diferentes experimentos de polinização na formação de
sementes de P. tenuiflora. Para padronizar a análise, a ANOVA foi calculada a
partir dos dados de sementes produzidas em seis frutos formados para cada
tratamento, já que esse foi o total de frutos formados no tratamento de
Polinização Cruzada Manual. Os seis frutos resultantes dos experimentos de
Autopolinização Manual e Controle, utilizados na analise, foram sorteados
aleatoriamente dentre o total de frutos formados, e tiveram suas sementes
contadas (Shaw & Mitchell-Olds 1993; Underwood 1997).
A ANOVA (one-way) também foi aplicada para verificar o efeito da
diferença no número de visitas realizadas na formação de sementes de P.
tenuiflora. E para verificar a diferença na produção de sementes dos frutos
resultantes dos tratamentos de exclusão de visitantes noturnos e diurnos.
39
Nesses também houve padronização dos dados de frutos produzidos
(Underwood 1997; Quinn & Keough 2002).
Os dados foram testados quanto à linearidade, homogeneidade de
variâncias e normalidade. Utilizou-se confiabilidade de 95% (α = 0,05) (Quinn &
Keough 2002). As análises foram realizadas através do programa GraphPad
InStat© 3.0 for Windows.
40
Resultados
Paliavana tenuiflora é um arbusto perene com 1–3 m de altura, com
folhas simples, pecioladas, pilosas, elípticas com borda serrada e discolor. Esta
espécie apresenta inflorescências simples, terminais, unifloras, com flores
robustas, axilares, bem expostas e acessíveis aos visitantes florais (Fig. 3). Em
Mucugê, P tenuiflora apresenta floração com pico de produção de flores entre
março e maio.
A) Atrativos e Biologia Floral
Paliavana tenuiflora abre entre uma e três flores por planta, por dia. As
flores são monoclinas, campanulares, pendentes, de cor violeta azulada, com
pontos e manchas púrpuro-marrons dentro e fora da corola. Não foi detectada
refletância à luz ultravioleta nas flores e nem a presença de guias de néctar UV
(Fig. 4).
A corola é zigomorfa, com cinco lacíneas (Fig. 5). O cálice é fundido,
com cinco sépalas verdes e persistentes no fruto. O comprimento médio da
corola é de 71,31 mm (d.p. ± 4,05 mm, mín = 60 e máx = 80 mm, n = 32).
A flor possui estames sinanteros, didínamos fundidos pelas anteras, com
quatro anteras com deiscência longitudinal, introrsas, biteca (Fig. 6). O ovário é
súpero, gamocarpelar, pluricarpelar, plurilocular, com muitos óvulos e
placentação axial. O estigma é indiviso, terminal, com superfície papilada e
úmida (Fig. 7).
Paliavana tenuiflora produz frutos secos, polispérmicos, deiscentes, do
tipo cápsula septicida (Fig. 8). As sementes são pequenas, com cerca de 2 mm
41
a 3 mm de comprimento, e numerosas com média de 3808,85 sementes por
fruto (d.p. ± 964,96, mín = 2480 e máx = 5470, n = 7).
Nenhum odor foi percebido nos diferentes verticilos florais e não foram
identificados osmóforos nas flores. Também não foram identificados guias de
néctar UV.
As flores iniciam a antese com a abertura das duas lacíneas laterais,
seguidas pelas duas superiores, e finalmente da inferior (Fig. 9). A antese
iniciou às 11h da manhã, com duração de 18 a 20 horas. A abertura completa
das flores ocorreu por volta das 06h da manhã do dia seguinte. De uma a três
flores por planta abrem-se de cada vez.
Paliavana tenuiflora produziu cerca de uma a três flores por planta a
cada dia. As flores tiveram duração de cerca de seis dias, quando ocorre a
abscisão da flor caso não haja polinização, se houver polinização há a
abscisão da corola e o gineceu e o cálice permanecem aderidos à planta até a
formação dos frutos. Durante todo este período o pólen está viável, o estigma
se mantém receptivo e há produção de néctar.
As flores de P. tenuiflora mostram uma marcada hercogamia e
dicogamia, com a separação espacial e temporal dos seus órgãos sexuais.
Neste caso esta separação é caracterizada como protandria, já que o androceu
inicia seu desenvolvimento e amadurecimento antes do gineceu.
B) Funcionalidade dos órgãos sexuais
Logo após o inicio da antese o estigma, pouco receptivo, começa a se
desenvolver em direção a abertura da corola. Este crescimento parece ser
mais rápido nas primeiras 24 horas após a abertura floral, a partir das 48 horas
42
o crescimento diminui e o estigma mantém seu comprimento máximo até a
senescência da flor. O comprimento médio do estigma é 23,74 mm (d.p. ± 3,05
mm), mínimo 18 mm, na pré-antese, e máximo de 31 mm, três dias após a
abertura floral (n = 27).
Até as primeiras 24 horas de duração da flor o estigma está localizado
atrás das anteras, possivelmente inacessível aos visitantes florais. Após as
primeiras 24 horas o estigma ultrapassa o comprimento das anteras,
caracterizando a fase feminina da flor, embora esteja receptivo desde a
abertura floral.
As anteras de P. tenuiflora, com deiscência longitudinal, na pré-antese
estão dispostas na região anterior interna da corola. Os grãos de pólen são
liberados desde o inicio da antese mostrando-se completamente viáveis ao
longo de toda a vida da flor, e em todas as horas do dia.
A fase masculina da flor se caracteriza pela liberação do pólen viável
logo após a antese, segue até o segundo dia de duração da flor, quando quase
todo o pólen produzido já foi removido pelos visitantes florais, estes removem o
pólen diretamente das anteras, quando o mesmo é liberado, ou forçam a
abertura dos botões florais e/ou abrem buracos na corola em busca deste.
C) Recompensas florais
O néctar é a principal recompensa floral de P. tenuiflora. Não se
observou a produção de outras recompensas florais, como óleos e resinas. O
pólen disponibilizado pela flor foi coletado apenas por roubadores florais.
43
O néctar é produzido por cinco glândulas em volta do ovário, e este se
acumula na base do tubo floral (Fig. 10). Os nectários continuam aderidos à flor
mesmo depois da abscisão da corola.
As flores dessa espécie produzem grande quantidade de néctar, durante
todo o período de duração dessas (Fig. 11). Após a antese, o montante de
néctar produzido é baixo, e este vai aumentando com o passar do tempo. O
volume médio de néctar foi 15,44 µL (d.p. ±16,33 µL, mín = 0,00 µL e máx =
71,19 µL, n = 32) e a média da concentração de açúcar foi de 22,68% (d.p.
±10,15%, mín = 0,00% e máx = 32%, n = 32). O conteúdo médio de açúcar
contido no néctar calculado foi de 4,9681 mg/µL (d.p. ± 5,9661 mg/µL, mín =
0,00 mg/µL e máx = 25,7707 mg/µL, n = 32).
A produção do néctar é constante durante a vida da flor, com picos de
volume, concentração e conteúdo de açúcares ao longo dos dias, até o quarto
dia após a antese (cerca de 100 horas), seguido por um período de queda na
produção ou de uma possível reabsorção, a partir do quinto e sexto dia de flor
aberta (entre 120 e 144 horas) (Fig. 12).
As variações da concentração, volume e conteúdo de açúcar do néctar
não estão relacionadas ao horário do dia (P = 0.5877, R
2
= 0.0654, F = 0.6531).
Contudo há um maior pico de produção de néctar entre 07h e 11h. Entretanto a
concentração de açúcar varia com o volume do néctar (P < 0.0001, R
2
=
0.9872, F = 1120.2693), indicando que o teor de açúcar se mantém constante.
A flor continua a produção de néctar quando este é removido. Esta
reposição começa a ocorrer logo após a retirada do néctar, mas parece ser
mais evidente a partir de duas horas. A retomada da produção é acompanhada
44
pela reposição do volume, da concentração e da manutenção do conteúdo de
açúcares do néctar (Fig. 13).
D) Sistema de polinização
Os resultados dos testes de polinização são apresentados na Tab. 1 e
Fig. 14. A espécie P. tenuiflora se mostrou autocompatível, na área de estudo.
Porém, parece que a formação de frutos só é possível com a participação de
um vetor de pólen, já que das 20 flores testadas no tratamento de
autopolinização espontânea, nenhuma formou fruto.
Os resultados do teste de análise de variância (P = 0,0023; F = 6,680)
revelam que há diferença significativa entre autopolinização espontânea e os
demais tratamentos, entretanto não foi verificada diferença significativa em
relação ao número de sementes produzidas nos frutos oriundos da
autopolinização manual, da polinização cruzada manual e do controle. Apesar
da média de sementes produzidas nos frutos resultantes de autopolinização
manual ter sido menor do que as médias de sementes dos frutos de
polinização cruzada manual e do controle.
E) Visitantes Florais
E.1) Observação dos visitantes florais
Foram observados diversos grupos de visitantes florais em P. tenuiflora,
incluindo abelhas, formigas e vespas (Hymenoptera), besouros (Coleoptera),
beija-flores (Trochilidae) e aranhas (Araneae). As abelhas pequenas (Trigona
spinipes e Frieseomelitta francoi), as vespas, os besouros, as formigas e uma
espécie de beija-flores são considerados roubadores ou pilhadores de recursos
florais, já que estes não tocam as partes reprodutivas das flores durante suas
45
visitas. Já as aranhas, observadas dentro e fora da corola, parecem estar na
flor esperando presas.
Dentre os visitantes florais as abelhas grandes (por exemplo, Bombus
brevivillus, Eufriesea nigroirta e Eulaema nigrita) foram os mais freqüentes de
P. tenuiflora, seguidos pelas abelhas pequenas T. spinipes (irapuás) e F.
francoi (Meliponinae). Os visitantes menos freqüentes observados em flores de
P. tenuiflora foram os beija-flores Chlorostilbon aureoventris (Trochilinae) e
Phaethornis pretrei (Phaethornithinae). As abelhas grandes foram observadas
coletando néctar nas flores, com maior freqüência no inicio da manhã entre 06h
e 11h, entretanto essas visitas foram contínuas, mas com menor freqüência
durante todo o dia até as 17h30. Essas abelhas voam até a entrada da flor,
onde pousam nas pétalas e entram nas flores rastejando até o fundo do tubo
floral, coletando o néctar acumulado neste local e tocando as estruturas
reprodutivas, estigma e anteras da flor, com a região dorsal do corpo (Fig. 15).
Abelhas da espécie T. spinipes foram observadas cortando as peças
florais (Fig. 16), incluindo anteras e 0pétalas. As visitas foram rápidas entre três
e dez segundos, geralmente em grupos de dois a cinco indivíduos. Essas
realizam vôos de reconhecimento, várias vezes ao redor das flores, antes de
pousarem, geralmente na região externa da corola. As visitas dessas abelhas
ocorreram durante todo o período do dia, mas com maior freqüência no período
matutino.
A espécie F. francoi foi observada visitando as flores para coletar gotas
de néctar escorrido dos nectários e depositado nas pétalas na abertura da
corola, estas raramente entraram na flor (Fig. 17 - A). As visitas duraram de
46
três e cinco segundos a vários minutos, durante todo o dia. Outras abelhas da
mesma espécie visitaram as flores em busca de pólen. As visitas para coleta
de pólen foram mais rápidas, durando cerca de 10 a 15 segundos, e raras, as
abelhas voaram em volta da flor várias vezes antes de entrarem no tubo floral,
onde seguiram direto para as anteras em busca do pólen. Durante este
processo as abelhas não contataram o estigma da flor (Fig. 17 - B).
As duas espécies de beija-flores observados visitando as flores, C.
aureoventris e P. pretrei tiveram comportamentos distintos nessas visitas. O
tempo de visitação desses beija-flores variou entre um e quatro segundos, e as
visitas foram eventuais e ocorreram em todos os períodos do dia. A espécie P.
pretrei foi observada visitando todas as flores abertas em uma mesma planta,
esse beija-flor pairou em frente às flores e introduziu o bico no tubo floral, em
busca do néctar no fundo desse tubo. Em algumas visitas essa ave adotou
uma posição invertida em relação à flor, visitando com o ventre voltado para
cima e o bico tocando a região inferior do tubo floral. A espécie C. aureoventris
visitou as flores de forma ilícita, perfurando a base da corola (Fig. 18), por onde
introduziu o bico em busca de néctar. Os besouros, assim como T. spinipes
visitaram as flores em busca de partes florais e pólen (Fig. 19). As formigas e
vespas foram observadas principalmente fora da flor, em busca de néctar,
mesmo após a queda das pétalas, no que sobrou dos nectários.
As aranhas foram observadas dentro e fora da corola em posição de
captura de presas. Esse comportamento foi observado quando aranhas, dentro
da corola atacaram visitantes florais, principalmente abelhas pequenas (Fig.
20). Esse comportamento não foi observado em relação às abelhas grandes.
47
Apesar de terem sido observados voando em torno das flores, os
morcegos não fizeram contato com as mesmas. Durante todo o período de
observação nenhum visitante noturno foi observado em visita às flores.
E.2) Coleta das Abelhas visitantes florais
O período de coleta foi definido a partir dos dados de observação de
visitantes florais. Dentre os visitantes florais de P. tenuiflora, observados, as
abelhas foram os predominantes e mais diversos. Em virtude disso, essas
foram coletadas para identificação e análise.
Foi coletado um total de 174 abelhas em 15 espécies e 10 gêneros da
Família Apidae (Tab. 2 e Fig. 21). As abelhas grandes, Bombus brevivillus,
Epicharis sp., Eulaema nigrita, Euplusia sp. e Centris fuscata, foram as mais
abundantes nas flores representando aproximadamente 75% do total de
visitantes coletados.
A maior freqüência de visitas e de coletas se deu entre 06h e 11h, cerca
de 75% das abelhas foram coletadas nesse horário, enquanto apenas 25% das
coletas foram registradas a tarde. As abelhas coletadas visitaram em média
1,56 flores (d.p. ± 0,99, mín = 1 e máx = 5) na mesma planta onde havia entre
uma e três flores abertas, antes de investirem em visitas a outras plantas da
mesma espécie, carregando pólen na região dorsal do corpo.
E.3) Eficiência das Abelhas Visitantes
Uma visita por abelhas grandes às flores de P. tenuiflora não foi
suficiente para a formação de frutos e sementes, já que nas 14 flores
observadas “uma visita” não ocorreu formação de frutos. Diferentemente das
flores que receberam “duas visitas” e “três visitas” que formaram frutos.
48
Entretanto estas visitas resultaram na formação de poucos frutos, dois e três
frutos respectivamente, em relação ao controle, em que todas as flores abertas
à polinização natural formaram frutos, totalizando 14 frutos formados.
O número médio de sementes produzidas nos frutos resultantes de
“duas visitas” foi de 2455 sementes e de “três visitas” foi de 2892,5 sementes.
Os frutos formados no controle produziram uma média de 3330 sementes.
Entretanto, o resultado da análise de variância não mostrou diferença
significativa entre a média de sementes produzidas nos frutos resultantes de
“duas visitas”, “três visitas” e o controle (P = 0.4949, F = 0.8973).
E.4) Exclusão de visitantes noturnos e diurnos
As flores de P. tenuiflora não foram visitadas no período noturno, de
17h30 as 05h30. Nos testes referentes à exclusão de visitantes florais, não
houve formação de frutos nas 14 flores testadas para exclusão de visitantes
diurnos, abertas à noite. As flores abertas durante o dia, caracterizando a
exclusão de visitantes noturnos, formaram seis frutos totalizando 43% de
eficiência de visitas, para um total de 14 flores testadas. As flores do controle
formaram 100% de frutos. O resultado da ANOVA mostrou diferença
significativa entre os três tratamentos, P = 0.0001 e F = 17.909. Entretanto não
houve diferenças entre as sementes produzidas nos experimentos de exclusão
de visitantes noturnos e no controle.
49
Discussão
Paliavana tenuiflora, como outras espécies que ocorrem em áreas de
elevadas altitudes (Feinsinger et al. 1986; SanMartin-Gajardo & Sazima 2004),
apresenta um longo período de antese, suas flores chegam a durar seis dias,
período superior à média de duração das flores em vegetações de planície
tropicais (Bawa 1990; Borba & Braga 2003; Conceição 2003). Essa longa vida
das flores pode estar relacionada à imprevisibilidade dos “serviços” de
polinização nos ambientes de altitude (Bawa 1990; Linhart et al. 1987; Sazima
& Sazima 1990; SanMartin-Gajardo & Sazima 2004). Outra explicação possível
estaria associada à grande produção de óvulos por flor, que para a fertilização
requerem múltiplas visitas dos polinizadores às suas flores (Feinsinger et al.
1986). Essa hipótese foi de certa forma corroborada pelos nossos resultados
que indicaram que apenas uma visita do polinizador não é suficiente para
formação de frutos e sementes. Nessa espécie são necessárias pelo menos
duas visitas para garantir o sucesso reprodutivo.
O longo período de antese e duração das flores tem sido também
relacionados a espécies vegetais que apresentam características florais
associadas às síndromes de ornitofilia e melitofilia, a exemplo de Zeytheria
montana Mart. (Bignoniaceae) e a Palicourea brenessi Standl. (Rubiaceae),
respectivamente. De acordo com os resultados desses estudos, essa
estratégia, provavelmente, possibilita que as flores sejam eficientemente
polinizadas por animais como beija-flores e abelhas, que forrageiam de forma
constante em muitas flores, durante todo o período de floração (Wesselingh et
al. 2000; Bittencourt Jr. & Semir 2004; SanMartin-Gajardo & Sazima 2004).
50
Apesar de, na maioria dos casos, ainda permanecer incerto como as
características florais afetam o comportamento do polinizador, ou como a
combinação dessas características se integra com os sistemas sensoriais dos
animais (Galliot et al. 2006), atraindo os diversos grupos de visitantes para as
flores, polinizadores ou não, há evidências de que os aspectos morfológicos
dos atributos florais influenciam o processo de polinização e atração dos
visitantes (Faegri & Van der Pijl 1979; Proctor et al. 1996; Barrett 1998).
Em P. tenuiflora, características da arquitetura floral, como a hercogamia
associada com protandria, podem reduzir os níveis de autopolinização,
tornando o sistema de polinização cruzada mais eficiente, e com isso contribuir
para o aumento do fitness das plantas através de uma dispersão mais eficiente
do pólen (Barrett 1998; Rivera-Marcahnd & Ackerman 2006). Nessas flores o
estigma fica inacessível aos visitantes no primeiro dia após a antese, quando o
pólen é liberado. Nos dias subseqüentes, o estigma supera as anteras em
comprimento e fica exposto às visitas, então os visitantes florais com pólen de
outras flores aderido ao corpo, podem promover o fluxo polínico entre flores
diferentes.
Além de apresentar barreiras mecânicas à autopolinização, como a
hercogamia, essa espécie apresenta flores isoladas, produz poucas flores por
planta, com enorme investimento na produção de óvulos e na longevidade
floral, com produção constante de néctar que permitem a atração de visitantes
florais eficientes e especializados na transferência de pólen, e garantem a
polinização cruzada e o seu sucesso reprodutivo (Ackermann & Weigend
2006).
51
As características florais de P. tenuiflora, como flores grandes e
robustas, com corola zigomorfa, longa em forma de campânula pendente,
violeta-azulada, tanto podem ser associadas a visitantes como abelhas
grandes quanto a beija-flores e morcegos (Sazima et al. 1999; Buzato et al.
2000; Sanmartin-Gajardo & Sazima 2004). Esses atributos florais somados às
características do néctar, como produção contínua, grande volume ofertado e
concentração alta de açúcares (22,68%, ±10,15%), atraem visitantes como
beija-flores e abelhas, cujos limites aceitáveis para a concentração de açúcares
no néctar são de 23,9%, ± 10,6%, e de 28,7%, ± 10,6%, respectivamente.
Entretanto, esses valores não correspondem a flores polinizadas por morcegos,
que geralmente exibem néctar mais diluído, com média de concentração de
7,1%, ± 3,4% (Corbet & Willmer 1981; Baker et al. 1998; Perret et al. 2001;
Chalcoff et al. 2006).
No caso das abelhas, que requerem concentração de açúcares mais
alta, a quantidade de néctar produzido por essas flores pode ser um forte
atrativo que compensaria o fato desses animais terem que realizar inúmeras
visitas para suprir suas necessidades calóricas. Por outro lado, para P.
tenuiflora que necessita de muitas visitas, esta concentração de açúcar no
néctar, diluído em relação ao néctar produzido em flores melitófilas, pode
favorecer o fluxo polínico realizado por abelhas grandes, que visitam as flores
em trapline (Machado et al. 1998;
Buzato et al. 2000; Wesselingh et al. 2000),
visitando todas as flores abertas em uma planta diversas vezes antes de
investirem na próxima planta.
52
Poucas flores abertas por dia, por planta, como ocorre em P. tenuiflora
favorecem esse padrão de visitação (Sazima et al. 1999). Visitantes com esta
estratégia de forrageio, como Bombus brevivillus, Ephicharis sp., E. nigrita e P.
pretrei foram observados realizando trapline em P. tenuiflora. Esses visitantes
percorrem maiores distâncias e favorecem maior fluxo polínico entre as
espécies visitadas (Bawa et al. 1985b), garantindo a polinização cruzada e o
sucesso reprodutivo da espécie.
As relações entre planta e polinizador podem ser mais complexas e
influenciadas por outros fatores e atributos florais que não apenas as
características do néctar (Perret et al. 2001; Galetto & Bernardello 1993). O
néctar floral é a fonte primária de energia para os visitantes florais como
insetos, aves e mamíferos (Baker et al. 1998; Corbet 2003). Os diferentes
padrões de secreção do néctar podem estar relacionados aos polinizadores, as
variações ambientais de temperatura e umidade, a reabsorção seletiva de
solutos e água e a mudanças na concentração de açúcares (Baker et al. 1998;
Corbet 2003; Galetto & Bernardello 1993; Bernardello et al. 1994; Rivera et al.
1996).
O posicionamento do néctar em câmaras na base da corola pode ser
uma estratégia das flores para guiar os seus visitantes florais para o interior do
tubo floral, forçando o contato com as estruturas reprodutivas, possibilitando
assim, a polinização cruzada (Viana & Kleinert 2006). A arquitetura floral de P.
tenuiflora favorece essa estratégia já que suas flores são pendentes, e para
que o visitante alcance o néctar ele deve rastejar pelo tubo corolar. Esse
53
comportamento favorece o contato dos visitantes mais robustos com as
estruturas reprodutivas da flor.
Algumas espécies com flores pendentes como P. tenuiflora apresentam
mecanismos que evitam a perda do néctar como presença de pelos, ou néctar
mais viscoso (Sazima et al. 2003), o que também pode prevenir a ação de
roubadores florais (Inouye 1993). Porém P. tenuiflora não apresenta néctar
viscoso nem tampouco tais estruturas que ajudam a manter o néctar na base
da corola. Assim, o néctar produzido em suas flores pode escorrer até a
abertura da corola tornando-se disponível para todos os visitantes florais,
polinizadores ou não. Contudo, isso pode representar para a planta um custo
adicional já que parte do néctar produzido pode não ser utilizado para os fins
específicos, relacionados ao fluxo polínico.
Outros atributos como odor e cor das sépalas e pétalas são importantes
na atração de visitantes florais (Castellanos et al. 2004; Balkenius et al. 2006),
juntamente com características morfológicas e produção de recompensas
(Proctor et al. 1996). Não está claro se a visitação às flores e o fitness da
planta podem ser afetados por múltiplos fatores que estão além do controle das
plantas individuais ou das espécies (Chittka & Raine 2006). Contudo os
padrões do sistema abelha-flor podem se estruturar baseados na abundância e
na qualidade dos recursos disponibilizados pelas plantas (Viana & Kleinert
2006).
Nas florestas tropicais, as plantas monoclinas compõem 65% da
vegetação, e a maioria dessas plantas é auto-incompatível (Bawa et al. 1985a).
Em florestas tropicais de altitude a vegetação tem proporcionalmente mais
54
espécies autocompatíveis, principalmente devido às restrições ambientais de
recursos e as variações extremas e imprevisíveis do clima (Bawa 1990; Sazima
& Sazima 1990; Sazima et al. 1999; Buzato et al. 2000; Conceição 2003). Em
um estudo em área de Caatinga, Machado e colaboradores (2006) registraram
uma porcentagem de autocompatibilidade de 38,5%, para 15 espécies vegetais
estudadas. Nesse ambiente, restrições de recursos, imprevisibilidade e
extremos climáticos também podem ocorrer.
Paliavana tenuiflora é uma espécie endêmica de áreas de campos
rupestres e de elevadas altitudes na Bahia, em Pernambuco e em Minas
Gerais (Araújo et al. 2005), e está sujeita a variações climáticas que podem
limitar as populações de visitantes florais, principalmente insetos, assim como,
podem influenciar os períodos de floração e conseqüentemente levarem a
concentração de recursos florais a curtos períodos durante o ano (Morellato et
al. 2000; Oliveira et al. 2001; Funch et al. 2002; Borba & Braga 2003;
Conceição 2003). A limitação dos “serviços” de polinização nesses ambientes
pode explicar a substituição de sistemas de polinização mais especializados
por generalistas (Bawa 1990; Viana & Kleinert 2006).
Nesse sentido, esperava-se que em P. tenuiflora, por apresentar
características florais intermediárias e por suas flores serem de longa duração,
tanto os visitantes noturnos quanto diurnos atuassem como polinizadores
efetivos. Já que polinizadores diurnos e noturnos podem ser favorecidos
nesses sistemas, onde as flores têm longa duração e produzem grande
quantidade de recursos ao longo de todo o seu período de vida (Sanmartin-
Gajardo & Sazima 2005; Gimenez–Benavides et al. 2007). Entretanto, nessa
55
espécie, apesar das flores continuarem abertas e funcionais durante todo o
período noturno, os visitantes diurnos, em particular as abelhas e beija-flores,
são os polinizadores efetivos. Os morcegos, embora presentes na área de
estudo, não foram observados visitando as flores e parece, conforme
comprovam os resultados de exclusão de visitantes noturnos, que esse grupo
de animais não é importante para a reprodução desta espécie.
De certo, nesses ambientes imprevisíveis, beija-flores e abelhas grandes
podem exercer maior influencia no fitness floral, já que, de maneira geral, são
generalistas, se adequam melhor a condições ambientais variáveis e
transportam grandes quantidades de pólen para grandes distâncias (Buzato et
al. 2000; Wesselingh et al. 2000; Ramalho 2004; Viana & Kleinert 2006).
Diversas espécies da família Gesneriaceae são visitadas por beija-flores,
nesses ambientes, principalmente devido às características morfológicas das
flores (corola tubular e longa) e a quantidade e qualidade do néctar floral
produzido (Bawa et al. 1985b; Feinsinger et al. 1986; Freeman et al. 1991;
Buzato et al. 2000). De acordo com a literatura, os beija-flores são os principais
polinizadores de espécies do gênero Vanhouttea e Sinningia. Quando os beija-
flores visitam as flores em busca de néctar, tocam nas estruturas reprodutivas
da flor com os altos de suas cabeças ou com as bases de suas maxilas
(Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005a). Em P. tenuiflora beija-flores da espécie
P. pretrei foram observados visitando as flores e introduzindo o bico no tubo
floral para coletar néctar. Conseqüentemente, esse comportamento pode
transferir pólen através do bico e esses animais poderiam estar atuando como
polinizadores ocasionais, já que nem todas as visitas são realizadas na posição
56
ideal para a transferência do pólen, e estas são pouco freqüentes (Inouye
1980). A espécie C. aureoventris, realizou visitas ilegítimas (Inouye 1980),
acessando o néctar através de perfurações feitas pelos mesmos na base da
corola.
As abelhas de tamanho médio a grande, como B. brevivillus, constituem
um grupo bastante heterogêneo e flores polinizadas por essas abelhas podem
ser relativamente grandes, apresentarem cores vivas e serem
morfologicamente especializadas (Bawa 1990). Viana & Kleinert (2006),
observaram correlação positiva entre o tamanho de abelhas com o
comprimento e o diâmetro de corolas, relacionando abelhas grandes a flores
grandes. Paliavana tenuiflora confirma estes pressupostos, e é polinizada
eficientemente por abelhas de porte médio a grande, principalmente pelas
espécies B. brevivillus, Epicharis sp. e E. nigrita, mais freqüentemente
observadas e coletadas nas flores.
Por suas características generalistas, as flores de P. tenuiflora são
também fontes de variados recursos para uma ampla gama de visitantes
florais. Alguns desses visitantes chegam às flores para coletar néctar e pólen
de forma ilícita, esses podem ser polinizadores efetivos de outras espécies
vegetais na área estudada. Outros visitam as flores em busca de tecidos florais
cortando pedaços de anteras e da corola. Há aqueles ainda que utilizam as
flores dessa espécie como abrigos ou como local de caça das suas presas.
Trigona spinipes, por exemplo, recorta as peças florais de P. tenuiflora,
roubando-lhe o pólen. Esse comportamento pode ocasionar na redução dos
grãos de pólen necessários para a fertilização dos óvulos, e
57
consequentemente, afetar o sucesso reprodutivo dessa espécie (Inouye 1993).
Eventos similares foram observados em Chamecrista ramosa
(Caesalpiniaceae) e Solanum stagnale (Solanaceae) onde abelhas roubadoras
de pólen podem estar contribuindo para a redução do sucesso reprodutivo
dessas espécies em áreas de restinga na Bahia (Viana & Kleinert 2006).
Já a F. francoi, observada visitando P. tenuiflora para coleta de néctar e
pólen, assim como a T. spinipes, pode estar agindo como roubadora floral, ao
consumir o pólen (Inouye 1980, 1993; Viana & Kleinert 2006), mas, por sua
vez, ao consumir o néctar que escorre na corola, essas abelhas podem estar
contribuindo para atrair os polinizadores efetivos, ao sinalizar, pela sua
presença, a disponibilidade desse recurso nas flores dessa espécie (Tepedino
& Parker 1981). Além disso, esse comportamento pode também induzir os
polinizadores efetivos a visitarem mais flores de plantas diferentes em busca de
néctar para suprirem as suas necessidades energéticas (Viana & Kleinert
2006). A presença dessas abelhas nas flores de P. tenuiflora não impediu ou
diminuiu as visitas constantes das abelhas grandes, como B. brevivillus e E.
nigrita. Em várias ocasiões foram observados encontros agonísticos entre
essas abelhas, onde as abelhas grandes afastaram T. spinipes e F. francoi e
continuaram suas visitas às flores.
Os besouros (coleoptera) constituem um importante grupo de vetores de
pólen, depois das abelhas e mariposas (Bawa 1990), porém são considerados
polinizadores primitivos. Gibbs et al. (1977) estudaram um exemplo de
polinização eficiente por besouros em Talauma ovata (Magnoliaceae) onde
estes animais se alimentam das pétalas e se contaminam com o pólen,
58
possibilitando a polinização cruzada. Esta é considerada uma relação bem
especializada entre planta-polinizador (Faegri & Van der Pijl 1979; Proctor et al.
1996). Em P. tenuiflora a presença desses insetos nas flores pode causar tanto
redução quanto incremento no sucesso reprodutivo dessa espécie vegetal. Os
besouros foram observados danificando a corola e consumindo o pólen
disponível nas flores sem tocar os órgãos reprodutivos da planta. Como
ocorreu com as abelhas pequenas, pilhadoras, esses insetos podem reduzir a
quantidade de pólen transportada pelos vetores legítimos, ou podem contribuir
para forçar a freqüência de visita desses polinizadores às flores, promovendo
um maior fluxo de pólen (Tepedino & Parker 1981).
Predadores como as aranhas, da família Thomisidae, foram também
observadas nas flores de P. tenuiflora, essas estavam posicionadas na entrada
da corola ou na região externa da flor próxima à base da corola. Esses animais
estavam a espera de visitantes florais, possíveis presas. No sistema planta-
polinizador estudado, onde os polinizadores eficientes são abelhas grandes
(maiores que as aranhas), essas aranhas podem estar predando os
roubadores florais, T. spinipes, F. francoi e besouros, e exercendo um efeito
positivo na reprodução de P. tenuiflora (Dukas & Morse 2005), entretanto, para
entendermos o real papel desses animais na reprodução dessa planta,
experimentos específicos a serem conduzidos em campo, são indispensáveis.
Por apresentar um sistema de polinização intermediário, com
características florais associadas à atração de diversos grupos de visitantes,
incluindo abelhas, beija-flores e morcegos esperava-se que P. tenuiflora,
exibisse um sistema de polinização mais generalista e plástico, onde tanto os
59
visitantes noturnos quanto diurnos fossem igualmente importantes para o seu
sucesso reprodutivo. Entretanto, foi observado que as abelhas grandes são os
polinizadores efetivos dessa espécie na área estudada, enquanto os beija-
flores são polinizadores ocasionais ou roubadores de néctar e os visitantes
noturnos não contribuem para o seu sucesso reprodutivo.
Nesse sentido, uma hipótese a ser considerada é que o sistema de
polinização em P. tenuiflora pode estar sendo deslocado de um sistema mais
generalista e plástico, com flores com características ornitófilas, melitófilas e
quiropterófilas, para um sistema onde predomina a melitofilia. Outra
possibilidade é que as pressões exercidas pelas condições ambientais podem
estar sendo mais determinantes para o sistema de polinização de P. tenuiflora
que os atributos morfológicos de suas flores. Experimentos em diferentes áreas
devem ser conduzidos para testar estas hipóteses.
60
Agradecimentos
Aos Professores Peter G. Kevan, Favízia Oliveira, Breno Oliveira, Nádia
Roque, Leonardo Galetto e Deborah Faria pela disponibilidade e por todas as
sugestões para este trabalho. Ao Projeto Sempre Viva pela infra-estrutura
disponibilizada. À FAPESB por conceder a bolsa de estudos referente a este
projeto.
61
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73
Considerações Finais
Paliavana tenuiflora apresenta características florais intermediárias entre
polinização por abelhas, beija-flores e morcegos como, morfologia, longo
período de antese e duração da flor, produção de grandes quantidades de
pólen, e néctar (Sanmartin-Gajardo & Sazima 2005). Além de características da
arquitetura floral, como a hercogamia e a protandria, reduzirem os níveis de
autopolinização, apesar da autocompatibilidade verificada, e favorecem a
polinização cruzada e o sucesso reprodutivo (Bawa 1990).
Esta espécie é endêmica de áreas de campos rupestre e de elevadas
altitudes, onde beija-flores e grandes abelhas generalistas com estratégias de
visitas em trapline podem exercer maior influência no fitness floral e no sucesso
reprodutivo (Buzato et al. 2000).
Dentre os visitantes de P. tenuiflora a guilda de abelhas grandes da
família Apidae, principalmente da espécie Bombus brevivillus, são os
polinizadores eficientes, enquanto os beija-flores da espécie Phaethornis
pretrei podem ser considerado polinizadores ocasionais.
As espécies Chlorostilbon aureoventris, Trigona spinipes, Frieseomelitta
francoi e coleópteros realizaram visitas ilegítimas às flores de P. tenuiflora
roubando os recursos florais sem realizar a polinização (Inouye 1980). As
aranhas observadas nas flores podem estar predando estes roubadores florais,
e exercendo um efeito positivo na reprodução de P. tenuiflora (Dukas & Morse
2005).
74
Apesar de P. tenuiflora apresentar síndrome de polinização
intermediária, com características florais associadas à atração de diversos
grupos de visitantes e com um esperado sistema de polinização generalista,
onde tanto os visitantes noturnos quanto diurnos assim como, as abelhas, os
beija-flores e os morcegos, fossem igualmente importantes para o seu sucesso
reprodutivo, as abelhas grandes são os polinizadores efetivos dessa espécie
na área estudada, enquanto os beija-flores são polinizadores ocasionais ou
roubadores de néctar e os visitantes noturnos não contribuem para o sucesso
reprodutivo dessa espécie.
Neste sentido, uma hipótese a ser considerada é que o sistema de
polinização em P. tenuiflora pode estar sendo deslocado de um sistema mais
generalista e plástico, com flores com características ornitófilas, melitófilas e
quiropterófilas, para um sistema onde predomina a melitofilia. Outra
possibilidade é que as pressões exercidas pelas condições ambientais podem
estar sendo mais determinantes para o sistema de polinização de P. tenuiflora
que os atributos morfológicos de suas flores. Experimentos em diferentes áreas
devem ser conduzidos para testar essas hipóteses.
75
Anexos
Anexo 1 – Tabelas e Figuras
Experimento sistema reprodutivo
Frutos Sementes – Médias (n = 6)
Autopolinização espontânea 0 0,00
Controle 22 3863,67
Autopolinização Manual 12 1475,33
Polinização Manual Cruzada 6 2371,33
Família
Espécie N°
Abundância
Categoria
Bombus brevivillus Franklin, 1913 45
25,86% Polinizador
Efetivo
Epicharis sp. 28
16,09% Polinizador
Efetivo
Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 26
14,94% Polinizador
Efetivo
Euplusia sp. 17
9,77% Polinizador
Efetivo
Centris fuscata Lepeletier, 1841 14
8,04% Polinizador
Efetivo
Frieseomelitta francoi (Moure, 1946) 14
8,04% Roubador/
Pilhador
Epicharis flava (Friese, 1900) 6 3,44% Polinizador
Efetivo
Eufriesea danielis Schrottky, 1907 6 3,44% Polinizador
Efetivo
Trigona spinipes (Fabric us, 1793) 6 3,44% Roubador/
Pilhador
Eufriesea nigroirta Friese, 1899 5 2,87% Polinizador
Efetivo
Centris aenea Lepeletier 1841 2 1,14% Polinizador
Efetivo
Centris obsoleta Lepeletier 1841 2 1,14% Polinizador
Efetivo
Eulaema Cingulata (Fabric us, 1804) 1 0,57% Polinizador
Efetivo
Thygater analis (Lepeletier, 1841) 1 0,57% Polinizador
Efetivo
Apidae
Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke,
1910
1 0,57% Polinizador
Efetivo
Tabela 1: Resultado dos experimentos de polinização das flores de
Paliavana tenuiflora em Mucugê – BA, 2008.
Tabela 2: Abelhas coletadas nas flores de Paliavana tenuiflora em Mucugê
– BA, 2008.
76
Figura 1: Localização da área de estudo (Fonte: IBGE).
Figura 2: Vista geral da área de estudo, Projeto Sempre Viva, Mucugê - Bahia
destaque para a vegetação do tipo campo rupestre.
77
Figura 3: Paliavana tenuiflora, arbusto perene com inflorescências terminais,
em Mucugê – BA.
10 cm
1 cm
Figura 4: Flores de Paliavana tenuiflora fotografadas com filtro
ultravioleta (UV). Observa-se a não refletância de UV nas flores.
(foto P. Kevan).
78
Figura 5: Vista geral da flor de Paliavana tenuiflora. A: vista frontal e B:
vista dorsal.
B
A
1 cm
Figura 6: Corte longitudinal da flor de Paliavana
tenuiflora, mostrando as anteras e o estigma.
1 cm
79
Figura 7: Estigma de Paliavana tenuiflora corado com vermelho neutro a 1%.
1 mm
Figura 8: Fruto de Paliavana tenuiflora, cápsula septicida, polispérmicos,
deiscentes e sincárpicos. A: fruto fresco e B: fruto seco deiscente.
1 cm
A B
80
Figura 9: Fenofases florais de Paliavana tenuiflora A-D, A: Pré- antese, B:
abertura das pétalas laterais, C: abertura das pétalas superiores e inferior.
D
A
C
B
1 cm
81
1 mm
Figura 10: Nectários de Paliavana tenuiflora
corados com
vermelho neutro 1%.
1 cm
Figura 11: Néctar acumulado na abertura da corola da flor
de Paliavana tenuiflora.
82
Figura 12: Produção de néctar em P. tenuiflora
; volume, concentração e teor de
açúcar ao longo do dia, em Mucugê, Bahia, Brasil.
Figura 13: Reposição natural da produção de néctar em Paliavana tenuiflora,
acompanhada pela reposição do volume, da concentração e do conteúdo de açúcares
do néctar
.
Produção do Néctar removido sequencialmente de
P. tenuiflora
-
Valores médios
0
5
10
15
20
25
30
35
07h00 08h00 09h00 10h00 11h00 12h00 15h00 16h00
Hora
Vol. µl
Concent. %
Cont. mg/µL
Produção de néctar em Paliavana tenuiflora
0
10
20
30
40
50
60
70
80
00h00
02h00
03h00
04h00
07h00
09h00
10h00
10h00
12h00
14h00
16h00
17h00
17h00
19h00
20h00
22h00
Hora
Néctar
Vol. µL
Cont mg/µL
Concent %
83
Resultados dos Experimentos do Sistema sexual de
Paliavana
tenuiflora
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
4000
4500
5000
Ae Am Pc Controle
Tratamentos
N. sementes
Figura 14: Sementes resultantes dos experimentos de polinização de
Paliavana tenuiflora, P = 0,0023, F = 6,680. Ae: autopolinização espontânea,
Am: autopolinização manual e Pc: polinização cruzada manual.
B
A
1 cm
Figura 15: Abelhas visitantes florais de P. tenuiflora. A: Bombus brevivillus e B:
Eufriesea nigroirta
.
84
1 cm
Figura 16: Trigona spinipes
cortando partes da corola de
Paliavana tenuiflora
.
B
A
1 cm
Figura 17: Frieseomelitta francoi
coletando néctar (A) e pólen (B) em flores de
Paliavana tenuiflora
.
85
Figura 18: Área em destaque da perfuração feita pelo beija-flor C.
aureoventris na corola de Paliavana tenuiflora (Foto L. Stabile).
0,5 cm
Figura 19: Besouros visitantes florais de Paliavana tenuiflora.
0,5 cm
86
Figura 21: Abelhas coletadas nas flores de Paliavana tenuiflora em Mucugê - BA.
A: Bombus brevivillus, B: Eulaema nigrita, C: Eulaema cingulata, D:
Xylocopa
cearencis, E: Eufriesea danielis, F: Eufriesea nigroirta, G: Centris obsoleta, H:
C.
aenea
e I:
Epicharis flava
(Foto L. Stabile).
A B C
D
E F
G
H
I
1 cm
Figura 20: Aranha (Thomisidae) predando Frieseomelitta francoi
em flor de
Paliavana tenuiflora (Foto L. Stabile).
1 cm
87
Anexo 2 – Normas para publicação: Austral Ecology
Manuscript Submission
Austral Ecology is now using Manuscript Central for online submission and peer
review. All new manuscripts must be submitted using Manuscript Central.
Manuscripts submitted before this date are currently being considered and will
follow the previous process.
To submit a manuscript, please follow the instructions below.
Preparation of the Manuscript
Submissions should be printed, doubled-spaced, on one side only of A4 paper.
The top, bottom and side margins should be 30 mm. Laser or near-letter quality
print is essential. All pages should be numbered consecutively in the top right
hand corner, beginning with the title page, and lines should be numbered
consecutively on each page. New paragraphs should be indented. The
hyphenation option should be turned off, including only those hyphens that are
essential to the meaning.
Style
The journal uses UK spelling and authors should therefore follow the latest
edition of the Concise Oxford Dictionary. All measurements must be given in SI
units as outlined in the latest edition of Units, Symbols and Abbreviations: A
Guide for Medical and Scientific Editors and Authors (Royal Society of Medicine
Press, London). Abbreviations should be used sparingly and only where they
ease the reader's task by reducing repetition of long, technical terms. Initially
use the word in full, followed by the abbreviation in parentheses. Thereafter use
88
the abbreviation. At the first mention of a chemical substance, give the generic
name only. Trade names should not be used.
Parts of the manuscript
Manuscripts should be presented in the following order: (i) title page, (ii)
abstract and keywords, (iii) text, (iv) acknowledgements, (v) references, (vi)
tables (each table complete with title and footnotes) and (vii) figures with figure
legends. Footnotes to the text are not allowed and any such material should be
incorporated into the text as parenthetical matter.
Title page
The title page should contain: (i) the title of the paper; (ii) the full names of the
authors; (iii) the addresses of the institutions at which the work was carried out,
as well as the present address of any author if different from that where the
work was carried out; and (iv) the full postal and email address, plus facsimile
and telephone numbers, of the author to whom correspondence about the
manuscript, proofs and requests for offprints should be sent.
The title should be short, informative and contain the major key words. A short
running title (less than 40 characters, including spaces) should also be
provided.
Abstract and key words
Articles must have an abstract that states in 300 words or less the purpose,
basic procedures, main findings and principal conclusions of the study. The
abstract should not contain abbreviations or references. The names of
organisms used should be given. Five key words should be supplied below the
abstract for the purposes of indexing.
89
Text
Authors should use the following subheadings to divide the sections of their
manuscript: Introduction, Methods, Results, Discussion, Acknowledgements,
References.
Introduction: This section should include sufficient background information to
set the work in context. The aims of the manuscript should be clearly stated.
The introduction should not contain either findings or conclusions.
Methods: This should be concise but provide sufficient detail to allow the work
to be repeated by others.
Results: Results should be presented in a logical sequence in the text, tables
and figures; repetitive presentation of the same data in different forms should be
avoided. The results should not contain material appropriate to the Discussion.
Discussion: This should consider the results in relation to any hypotheses
advanced in the Introduction and place the study in the context of other work.
Only in exceptional cases should the Results and Discussion sections be
combined.
Species nomenclature
When the generic or specific name of the major study organism(s) is first used,
the taxonomic family or affiliation should also be mentioned, both in the abstract
and in the body of the text. Upon its first use in the title, abstract and text, the
common name of a species should be followed by the scientific name (genus
and species) in parentheses. However, for wellknown species, the scientific
name may be omitted from the article title. If no common name exists in
English, the scientific name should be used only.
90
References
The Harvard (author, date) system of referencing is used. Consult a recent
issue of the journal for the referencing format. Personal communications,
unpublished data and publications from informal meetings are not to be listed in
the reference list but should be listed in full in the text (e.g. A. Smith,
unpublished data, 2000).
References in Articles
We recommend the use of a tool such as EndNote or Reference Manager for
reference management and formatting.
Tables
Tables should be self-contained and complement, but not duplicate, information
contained in the text. Tables should be numbered consecutively in Arabic
numerals, with a comprehensive but concise legend above the table. Tables
should be double-spaced and vertical lines should not be used to separate
columns. Column headings should be brief, with units of measurement in
parentheses; all abbreviations should be defined in footnotes. Footnote
symbols: †, ‡, §, should be used (in that order) and *, **, *** should be reserved
for P values. The table and its legend/footnotes should be understandable
without reference to the text.
Figures
All illustrations (line drawings and photographs) are classified as figures.
Figures should be cited in consecutive order in the text. Each figure should be
labeled on the back in very soft marker or chinagraph pencil, indicating name of
author(s), figure number and orientation. Do not use an adhesive label. Figures
91
should be sized to fit within the column (78 mm), intermediate (118 mm) or the
full text width (165 mm). Line figures should be supplied as sharp, black and
white graphs or diagrams, drawn professionally or with a computer graphics
package; lettering should be included. Photographs should be supplied as
sharp, glossy black and white photographic prints and must be unmounted.
Individual photographs forming a composite figure should be of equal contrast,
to facilitate printing, and should be accurately squared. Photographs need to be
cropped sufficiently to prevent the subject being recognized, or an eye bar
used; otherwise, written permission to publish must be obtained. Magnifications
should be indicated using a scale bar on the illustration. If supplied
electronically, graphics should be supplied as high resolution (at least 300 d.p.i.
at the final size) files, saved in .eps or .tif format. A high-resolution print-out
must also be provided. Digital images supplied only as lowresolution print-outs
cannot be used.
Figure legends
Legends should be self-explanatory and should incorporate definitions of any
symbols used. All abbreviations and units of measurement should be explained
so that the figure and its legend is understandable without reference to the text.
(Provide a letter stating copyright authorization if figures have been reproduced
from another source.)
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