( PDF ) Mudanças evolutivas da estrutura social de equimiídeos (rodentia) como exaptação e adaptação a um ambiente semi-árido

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Carolina Estevam de Pinho A

lmeida

Salvador

2008

MUDANÇAS EVOLUTIVAS DA

ESTRUTURA SOCIAL DE

EQUIMIÍDEOS (RODENTIA) COMO

EXAPTAÇÃO E ADAPTAÇÃO A UM

AMBIENTE SEMI-ÁRIDO

Thrichomys

apereoides

Trinomys iheringi

denigratus

Trinomys

yonenagae

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CAROLINAESTEVAM DE PINHO ALMEIDA

Mudanças Evolutivas da Estrutura

Social de Equimiídeos (Rodentia)

como Exaptação e Adaptação a um

Ambiente Semi-Árido

Dissertação apresentada ao Instituto de

Biologia da Universidade Federal da Bahia,

para a obtenção de Título de Mestre em

Ecologia e Biomonitoramento.

Orientador: Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha.

SALVADOR

2008

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Comissão Julgadora:

______________________________ ______________________________

Prof. Dr. Hilton Ferreira Japyassú Profª. Drª. Patrícia Izar

_________________________________

Prof. Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha

Orientador

DEDICATÓRIA

Dedico o vencimento dessa

etapa tão importante de minha

vida a meu Mestre: Peu.

Sem o seu apoio e crença, eu

jamais teria conseguido chegar

até aqui.

O alcançado foi por você e para

você...

“Tudo posso Naquele que me fortalece.”

(Filipenses 4,13)

AGRADECIMENTOS

Sem dúvidas, o período em que cursei o Mestrado foi um “divisor de águas” em minha vida. Com toda certeza, a Carol que

ingressou nesta Pós-Graduação é muito diferente da Carol que defende esta Dissertação... Outros valores, outros objetivos, outra

forma de se relacionar com a vida. Grandes mudanças, normalmente, são acompanhadas de fases difíceis. E são em fases como

estas que nós, muitas vezes, descobrimos o real valor do que temos à nossa volta.

Gostaria de agradecer imensamente a todos que participaram, “em diferentes intensidades”, desse meu passo evolutivo:

A Deus, que é o meu tudo.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão da bolsa de Mestrado e financiamento

ao Projeto que viabilizou a realização desses estudos.

Ao Programa de Pós-Gradução em Ecologia e Biomonitoramento, pelo esforço em formar pesquisadores de qualidade.

Agradecimento especial à Jussara, por todo apoio e disponibilidade.

Ao Dr. Hilton Japyassú e Drª. Patrícia Izar pela gentileza e disponibilidade em participar da Banca Examinadora e poder contribuir

para um trabalho final de maior qualidade.

À “família LVT”, sempre surpreendendo no altruísmo: Jorge Nei Freitas, Vitor Rios, Érica Neves, Agustín Camacho, Thiago

Serravale, Tatiane Barduke, Albérico Filho, André Mendonça, Diego Canário, Wilton Fahning, Clarissa Machado, Caprice Lima,

Gabrielle Winandy, Mônica Klein e Ana Carina e, evidente, ao grande exemplo disto – Pedro Rocha. Agradecimento especial: a

Jorge – amigo, colega, companheiro de viagens “coletoras”; a Vitor – imprescindível desde os experimentos-piloto!!! OBRIGADA

POR TUDO!!!; a Érica – pela eterna disponibilidade, à qualquer momento (mesmo!!); a Thiago e Agus por me socorrerem na minha

aventura pela “Princesinha do Sertão” e a todos que contribuíram para que esse projeto se “projetasse”... Além, é claro, das

queridíssimas “Mammalians”: Aline Borges, Ilai Alves e Alice Torres.

Aos mateiros maravilhosos: Ademir e Huguinho... Não existiria coleta sem vocês...

A Wellington Santos (Wly), pela disponibilidade, imprescindível, em ajudar na coleta dos “yonenagae”.

Aos colegas da turma 2006.1, por tornar esta trajetória mais “leve”: Alice, Aline, Ilai, Alessandra Barreiro, Perimar Moura, Rodrigo

Nogueira, Márcio Assis e Tasso Menezes.

Um agradecimento muito especial às novas, porém, grandes amigas: Ilai, Aline, Alice e Alê... Sem dúvidas, umas das maiores

conquistas que este Mestrado me trouxe. Também dedico a vocês essa minha vitória: pela força, pelo incentivo, por tornar especial

cada momento, ainda que “estressante”, que passamos... Muito obrigada, mesmo!

A Daniel Santiago (“Dani de Aline”) pela disponibilidade (em plena madrugada!) e ajuda valiosa na tradução do Abstract.

À minha terapeuta Vânia Castilho: a força motriz essencial nos momentos de soerguimento.

Agradeço, também, a todos que estiveram “ao meu redor”, contribuindo mesmo sem saber (ou sabendo, né, mãe?)...

Aos meus pais e irmãos, tios, primos, amigos... Juntos “na alegria e na tristeza”, sempre!

A meu pai e Sandra pelo apoio e incentivo; a minha mãe por ser mãe, companheira, colega, motorista, etc., enfim, por ser “100%”!!

A Lubi, por ser muito, muito mais que uma irmã...

A Cleó, por ser essa pessoa tão incrível, tão amada, tão admirada e por “cuidar” de mim, sempre...

Aos meus dindos Du e Rai, por serem verdadeiramente meus “segundos pais”, me dando outra família tão especial...

Às amigas de “longe”, mas que estão sempre tão perto: Amanda, Fau e Ciça.

Aos amigos “antigos”, mas ainda tão amigos e tão amorosos: as Rena´s, Bia, Ester, Nanda, Nena, Gera, Magno, Ivan...

Aos “novos”, mas já tão especiais, amigos: Tim, Karine,

Aline, Ilai, Alice, Alê (de novo!), Zito, Daniel e tantos outros “presentes” que

ganhei nesta fase... Em especial, agradeço à Tia Lícia, por todo carinho, todo amor e atenção em todos os momentos...

E agradeço, de forma muito especial, a João. Embora, talvez, não tenha percebido, para mim não há dúvidas de que tenha sido o

grande agente “causador” da seqüência de “passos evolutivos” pela qual passei nestes últimos anos... Se hoje tenho como objetivo

de vida ser cada vez mais humana, em todos os âmbitos possíveis, é porque eu, verdadeiramente, conheci o Amor...

E falando em amor, termino meus agradecimentos direcionando-me a um dos maiores exemplos, não só de amor, mas, também, de

respeito, de ética, de profissionalismo, de amizade, de confiança, de disponibilidade, enfim, um verdadeiro Mestre: Pedro. Não

existem palavras para dizer o que sinto. A você, eternamente, minha admiração, gratidão, respeito, carinho e meu amor. Muito

obrigada...

ÍNDICE

Introdução Geral .................................................................................................................... 08

Referências (Introdução Geral) ............................................................................................ 16

Manuscrito do Artigo ............................................................................................................ 26

Abstract ......................................................................................................................... 28

Resumo ........................................................................................................................ 28

1. Introdução ................................................................................................................. 30

2. Material e Métodos ................................................................................................... 33

2.1. Captura e Manutenção dos Animais ........................................................... 33

2.2. Experimento ................................................................................................ 34

2.3. Coleta de dados .......................................................................................... 35

2.4. Análise dos dados ....................................................................................... 37

3. Resultados ................................................................................................................ 41

4. Discussão ................................................................................................................. 46

Referências ................................................................................................................... 53

Tabela 01 ...................................................................................................................... 60

Tabela 02 ...................................................................................................................... 61

Figura 01 ....................................................................................................................... 62

Figura 02 ....................................................................................................................... 63

Figura 03 ....................................................................................................................... 64

Tabela 03 ...................................................................................................................... 65

Figura 04 ....................................................................................................................... 65

Figura 05 ....................................................................................................................... 66

Conclusões Gerais ................................................................................................................ 67

INTRODUÇÃO GERAL

Comportamento social é qualquer ação direcionada por um indivíduo em relação

a um membro de sua própria espécie. Isto inclui desde interações competitivas (ex.

luta, ameaça, submissão) a interações com alto teor cooperativo (ex. cuidado

aloparental). Todos os mamíferos apresentam comportamento social, por mais

infreqüente que possa ser o contato com outros membros de sua própria espécie,

pois a fertilização interna necessita de acasalamento e a amamentação envolve um

íntimo contato entre mãe e filhote até o desmame (Poole 1985).

Os mamíferos apresentam diversos sistemas sociais (variando desde indivíduos

solitários territoriais até indivíduos eussociais, Poole 1985) influenciados e

modificados por interações entre fatores extrínsecos (ambientais) e intrínsecos

(características da espécie). O maior objetivo do estudo desses sistemas sociais é

elucidar como, através da evolução, esses fatores modelaram a estrutura e a

dinâmica destes sistemas. Tal compreensão tornaria possível predizer como as

mudanças nesses fatores (extrínsecos e intrínsecos) podem afetar as organizações

sociais e as relações entre os indivíduos (Crook et al. 1976).

Diferente de como foi definida por Alexander (1974, p.326): “socialidade significa

viver em grupo”, a socialidade é um fenômeno complexo e difícil de ser definido

(Costa & Fitzgerald 1996). Di Fiore & Rendall (1994), por exemplo, utilizaram 34

diferentes características num estudo para reavaliar a evolução da socialidade em

primatas, através de métodos filogenéticos. Segundo Wey et al. (2008), a

socialidade reflete um número de indivíduos vivendo e/ou interagindo juntos, o que

poderia conduzir ao surgimento de relações e estrutura sociais complexas. Assim, a

socialidade não é uma característica estática nem dicotômica. Dentro das espécies,

indivíduos podem variar entre uma existência solitária e social durante sua vida.

Portanto, “solitário” e “social” são na verdade extremos de um contínuo de

interações espaciais e sociais entre coespecíficos em resposta às condições

ecológicas (Lacey & Sherman 2007).

Um incremento da socialidade numa dada espécie traz custos e benefícios. De

forma geral, considera-se que a socialidade pode ser um benefício quando promove

maior proteção contra predadores (através do incremento da vigilância, do efeito de

diluição e da defesa do grupo), aumenta o sucesso na localização ou manutenção

do acesso a recursos, fornece oportunidades de acasalamento, diminui a

vulnerabilidade ao infanticídio. Ao mesmo tempo, pode significar custos aos

indivíduos quando aumenta a competição por acesso a recursos e oportunidade de

acasalamento, aumenta a exposição a infecções e transmissão de doenças, ou

aumenta a conspicuidade em relação a predadores (Alexander 1974; Krebs &

Davies 1996). Exemplos destes custos e benefícios têm sido discutidos por diversos

autores (p.ex. Clark & Mangel 1986; Carpenter 1987; Travis & Slobodchikoff 1993;

Côté & Poulin 1995; Gompper 1996; Ebensperger & Bozinovic 2000; Schradin 2000;

Blanco & Hirsch 2006; Duval 2007; Silk 2007).

Avaliar a forma e a natureza da socialidade é fundamental para o entendimento

das conseqüências da vida em grupo para os indivíduos. Contudo, como a

socialidade é variável dentro e entre as espécies, definir e medir aspectos do

sistema social permanece um notável desafio (Ruddel et al. 2007). Recentemente,

Kappeler & van Schaik (2002) definiram três componentes da socialidade em

primatas: (a) organização social, que descreve os padrões da distribuição espaço-

temporal dos indivíduos dentro de um grupo; (b) estrutura social, que descreve os

padrões das interações sociais e as relações entre os indivíduos; (c) sistemas de

acasalamento, que descrevem padrões genéticos e sociais da reprodução entre

indivíduos. No entanto, muitas vezes, essas definições são usadas como sinônimos,

e em sua maioria utilizadas para descrever a estrutura social de uma população. A

estrutura social, portanto, envolve tanto as relações ecológicas entre coespecíficos

vizinhos, tais como competição, dominância, forrageio, defesa, transferência de

informação e reprodução (Wilson 1975; Axelrod & Hamilton 1981), como os

aspectos da história de vida dos indivíduos, dentre os quais se destacam as

“decisões” sobre dispersão natal (dispersar ou não), acasalamento (reproduzir-se

ou inibir-se) e cuidado parental (exibir cuidado aloparental ou não) (Cahan et al.

2002). A estrutura social é ainda um importante elemento da biologia de uma

espécie ao influenciar o seu fluxo gênico (Wilson 1975). Sendo assim, o

conhecimento da estrutura social de uma população tem se mostrado importante

para o alcance de objetivos aplicados em estudos de variados grupos (p.ex.

artiodáctilos: Le Pendu et al. 1995; Tear & Ables 1999; carnívoros: Bailey 1974;

Geffen et al. 1996; Kamler et al. 2004a, b; Kitchen et al. 2005; Janecka et al. 2006;

Dalerum 2007; Ruddell et al. 2007; primatas: Berman et al. 1997; Gagneux et al.

1999; Thierry et al. 2000; Isbell & Young 2002; Robbins et al. 2004; proboscídeos:

Wittmeyer et al. 2005; Vidya et al. 2007; quirópteros: Vonhof et al. 2004; Campbell

et al. 2006; roedores: Randall 1994; Gaylard et al. 1998; Simeonovska-Nikolova

2003; Asher et al. 2004; Shier & Randall 2004; Schradin & Pillay 2005; Cooper &

Randall 2007; Kyle et al. 2007), embora sua descrição seja complexa.

Um importante sistema conceitual para análise de estrutura social foi proposto

por Hinde (1976), envolvendo três aspectos: (a) interações entre os indivíduos,

caracterizadas por tipos de comportamentos; (b) relações entre os indivíduos,

caracterizadas pelo teor, qualidade e padrão de freqüência das interações; e (c)

estrutura social, caracterizada pelo teor, qualidade e padrão das relações. Para

analisar a estrutura social de uma população de acordo com o proposto por Hinde

(1976) é necessária informação detalhada sobre os indivíduos de uma população,

coletada em um período de tempo considerável (Whitehead 1997), o que muitas

vezes não é possível. Talvez esse desafio tenha motivado os pesquisadores para o

desenvolvimento de formas alternativas de descrição da estrutura social.

Interações sociais têm sido freqüentemente medidas por Índices de Associação

(p.ex. Bedjer et al. 1998; Nanayakkara & Blumstein 2003) que descrevem a

proporção de observações nas quais dois indivíduos são vistos juntos (Cairns &

Schwager 1987; Ginsberg & Young 1992; Whitehead 1999, 2008). Outros índices

também são utilizados, aplicados em díades, como o Índice de Socialidade

(equivale à proporção relativa do tempo em que cada indivíduo é o vizinho mais

próximo de qualquer outro animal do grupo, Sibbald et al. 2005); o Índice de

Dominância (baseado em interações agonísticas, pode ser calculado de formas

variadas, para uma revisão ver Bayly et al. 2006; p.ex. Bailey et al. 2000;

Simeonovska-Nikolova 2003; Langbein & Puppe 2004); o Índice Agonístico

(equivale à proporção de comportamentos agonísticos em relação aos

comportamentos sociais não agonísticos; p.ex. Livoreil et al. 1993; Yahyaoui et al.

1995; Mandier & Gouat 1996); o Índice de Afiliação (proporção entre

comportamentos afiliativos e o total de comportamentos sociais, Freitas et al. 2008).

Além das análises entre pares, outras medidas comuns para acessar a

complexidade social são o tamanho do grupo e os sistemas de acasalamento (p.ex.

Côté & Poulin 1995; Geffen et al 1996; Kamler et al. 2004b), embora reflitam

indiretamente as relações sociais entre os indivíduos. Mais recentemente, a análise

de redes de interação tem recebido especial atenção em estudos da biologia e

estrutura de populações (May 2006). As redes são compostas por componentes

individuais (que podem ser indivíduos, grupos, etc.) e suas conexões. De acordo

com Wey et al. (2008), a análise de redes sociais fornece um profundo

entendimento da complexidade social através da medida direta das relações

sociais. Esse entendimento, muitas vezes, não é alcançado através dos índices

normalmente utilizados. Um exemplo da aplicação deste tipo de análise em

mamíferos é o estudo de Wolf et al. (2007). Esses autores utilizaram a análise de

redes para investigar os componentes fundamentais da estrutura social numa

sociedade de leões marinhos de Galápagos (

Zalophus wollebaeki). Essa técnica

lhes permitiu detectar a existência de uma hierarquia com três níveis graduais de

relações, com forte influência do sexo e idade dos indivíduos. Assim, ainda que

apresentem limitações, muitas são as técnicas que nos permitem acessar a

estrutura social de um grupo em algum grau.

Estudos comparativos dos aspectos da estrutura social nos permitem entender a

socialidade em um contexto evolutivo. Ou seja, compreender os processos em que

as relações entre os indivíduos tornaram-se mais complexas ou mais simples,

dentro de um grupo taxonômico, como resultado de um incremento ou retrocesso

nas interações sociais.

Neste contexto, os roedores destacam-se como um importante grupo para

estudos de evolução do comportamento social. Constituem cerca de 43% das

espécies de mamíferos (Wilson & Reeder 1993), superando todas as outras ordens

de mamíferos em abundância de indivíduos, bem como em número de gêneros e

espécies. Ocorrem em grande diversidade de hábitats, e o alcance de cenários

ecológicos aos quais são capazes de explorar contribui para notáveis formas de

sistemas sociais, alguns dos quais estão entre os mais complexos conhecidos para

qualquer espécie de mamíferos. Formando a base dessa diversidade está uma

larga variedade de padrões de dispersão, uso de espaço, comunicação, competição

reprodutiva, cuidado parental, e outros aspectos do comportamento social. Como

resultado, os roedores fornecem uma coleção ideal de espécies para a exploração

da biologia social (atributos que influenciam interações sociais entre coespecíficos),

contendo, conseqüentemente, muitos dos sistemas-modelo usados nos estudos do

comportamento social, servindo não apenas para testar hipóteses desenvolvidas

para roedores, mas também para outros táxons (Lacey & Solomon 2003; Wolff &

Sherman 2007).

Muitas hipóteses têm sido sugeridas para explicar a origem e manutenção da

sociedade em roedores. Algumas têm sido mais freqüentemente testadas (tais

como: hipótese da defesa mais eficiente de recursos, hipótese da maior eficiência

no forrageio; hipótese do menor risco de predação – Ebensperger & Bozinovic

2000; Ebensperger & Cofré 2001; Bozinovic et al. 2005; Schradin 2007), enquanto

as hipóteses que envolvem o possível efeito dos fatores físicos têm recebido menos

atenção (tais como: hipótese da termorregulação social; hipótese do estresse

hídrico; hipótese da distribuição da aridez e alimento – Burda et al. 2000;

Ebensperger 2003; Bozinovic et al. 2005). No entanto, nenhuma dessas hipóteses

tem sido rigorosamente testada, e é razoável supor que uma simples explicação

para a evolução da socialidade pareça improvável (Lacey & Sherman 2007). Além

da debilidade em não considerar hipóteses múltiplas de forma simultânea, o

discernimento da importância relativa dos benefícios e restrições particulares

(relativos a essas hipóteses) em relação aos diferentes grupos de roedores

permanece pouco claro. Algumas razões para isso, elencadas por Ebensperger

(2001), são: (a) suporte empírico escasso; (b) quando o suporte empírico existe,

geralmente é resultado de estudos envolvendo a mesma espécie usada para

formulação da hipótese original; (c) a maioria das hipóteses é examinada de forma

isolada ou restrita ao contexto específico de um grupo ou de uma espécie. Embora

os esforços despendidos a essas hipóteses sejam necessários, o primeiro passo

crítico em relação à identificação das pressões seletivas, que têm favorecido a vida

em grupo, é o melhor entendimento da natureza da socialidade – isto é, o

entendimento da estrutura social destes animais (Lacey & Sherman 2007).

Pouco se sabe sobre a real ocorrência da socialidade em roedores. Enquanto

algumas linhagens são bem documentadas, especialmente da Eurásia e América

do Norte (destaque para as famílias: Muridae – Powell & Fried 1992; McGuire et al.

2002; Galliard et al. 2006; e Sciuridae – Barash 1974; Travis & Slobodchikoff 1993;

Allainé 2000), o sistema social de muitos outros táxons de roedores é

desconhecido, especialmente no que diz respeito às espécies tropicais

(principalmente as espécies sul-americanas, ver Tang-Martínez 2003), com exceção

para as famílias Bathyergidae (Sherman et al. 1991; Braude 2000) e Ctenomyidae

(Lacey et al. 1997; Lacey & Wieczorek 2003). Essa realidade torna-se bastante

particular para a família Echimyidae, que se destaca entre os histricognatos pela

grande diversidade ecomorfológica e taxonômica. Filogenias têm sido propostas

para elucidar as relações entre os diferentes táxons (Leite & Patton 2002; Carvalho

& Salles 2004; Galewski et al. 2005). Como tendências evolutivas não podem ser

adequadamente sugeridas quando as filogenias dos táxons em foco não estão bem

resolvidas, os equimiídeos formam um grupo promissor para estudos evolutivos.

Os ratos-de-espinho, entre os roedores da família Echimyidae, se destacam por

sua diversidade taxonômica, morfológica e ecológica (Leite & Patton 2002). Os

gêneros

Proechimys, Hoplomys e Trinomys, de locomoção terrestre, habitam desde

florestas tropicais aos ambientes áridos das savanas (Lara & Patton 2000).

Informações da literatura sugerem que as espécies destes gêneros são solitárias

(Emmons & Feer 1997; Eisenberg & Redford 1999), com evidências para existência

de territorialidade entre as fêmeas de

Proechimys e Trinomys (Emmons 1982;

Bergallo 1995; Aguilera 1999). No entanto, dados oriundos do nosso grupo de

pesquisa apontam para uma diversidade de níveis de socialidade em

Trinomys

(Freitas et al. 2003; Freitas et al. 2008; dados não publicados: Neves 2004; Neves &

Rios 2005; Barduke 2008; Saldanha-Filho 2008), com especial destaque para a alta

afiliação da espécie

Trinomys yonenagae, espécie endêmica das dunas do rio São

Francisco (Rocha 1995). Estudos de campo e laboratório indicam a existência de

alta socialidade nesta espécie, através das seguintes evidências: (a) em campo:

sobreposição de áreas domiciliares entre adultos; uso comunal dos sistemas de

galeria por adultos; ausência de territorialidade (Santos 2004, dados não

publicados); (b) em colônias artificiais em laboratório: interações sociais mais

afiliativas do que agonísticas entre indivíduos jovens e adultos; formação de laços

entre díades de adulto do mesmo sexo; ocorrência de cuidado aloparental (Manaf &

Oliveira 2000); (c) interações diádicas induzidas em laboratório: alta freqüência e

diversificação de interações sociais afiliativas e baixa freqüência de agonismo

(Freitas et al. 2003, 2008; dados não publicados: Neves 2004; Neves & Rios 2005).

A alta afiliação em

T. yonenagae tem sido apontada como uma adaptação da

espécie à vida em hábitat semi-árido das dunas (Santos 2004, dados não

publicados; Freitas et al.2008). No entanto, a carência de estudos de outras

espécies do gênero ainda não nos permite afirmar se a alta afiliação e a estrutura

social decorrente desta afiliação, em

T. yonenagae, são realmente uma adaptação

ao ambiente árido das dunas onde habitam, ou se essas características

possibilitaram a passagem e o estabelecimento dessa espécie de um hábitat

florestado para um ambiente semelhante a deserto.

As informações sobre afiliação em

Trinomys são, como já citadas, em grande

parte, frutos de estudos com interações de díades intra-sexuais induzidas. Para o

entendimento da evolução da estrutura social neste grupo, e a relação do aumento

da socialidade com esta formação, nós fizemos um estudo comparativo entre duas

espécies de

Trinomys (T. iheringi denigratus, além de T. yonenagae) e uma espécie

do gênero

Thrichomys (“punaré”, também um equimiídeo de locomoção terrestre).

T. i. denigratus é uma espécie que ocorre na Mata Atlântica (Eisengerg & Redford

1999) e carece de informações sobre padrão de distribuição, presença de

territorialidade intra- ou interespecífica e estrutura social. Resultados de estudos do

nosso grupo de pesquisa sugerem que essa espécie exibe um padrão

comportamental mais afiliativo do que o encontrado entre a maioria dos ratos-de-

espinho (Freitas et al. 2008; dados não publicados: Barduke 2008; Saldanha-Filho

2008).

Thrichomys apereoides ocorre em ambientes xéricos e rochosos na

Caatinga (Nowak 1999; Reis e Pessoa 2004), os machos não apresentam

sobreposição de áreas domiciliares e, entre as fêmeas, sua ocorrência é mínima

(Streilen 1982). Informações da literatura e do nosso grupo de pesquisa evidenciam

a ocorrência de comportamento intra-específico agressivo nessa espécie (Streilen

1982; Freitas et al. 2008; Saldanha-Filho 2008, dados não publicados). Diante do

monofiletismo bem suportado de

Trinomys (Lara & Patton 2000; Carvalho & Salles

2004; Galewski et al. 2005), testamos a hipótese de que a alta afiliação e uma

possível estrutura social mais complexa é uma apomorfia da espécie

T. yonenagae

e não uma característica do clado ao qual pertence (juntamente a T. i. denigratus,

Lara & Patton 2000). Utilizamos

T. apereoides como grupo externo, baseados na

informação da literatura de que

T. apereoides é filogeneticamente próximo ao

Trinomys (Galewski et al. 2005).

Um aumento ou diminuição de afiliação pode ser acessado através dos diferentes

níveis em que essas interações podem apresentar. A estrutura social pode ser

analisada através de redes de interações de grupos, representadas, por exemplo,

por sociogramas em grupos menores. Objetivamos alcançar o nosso propósito, com

base em respostas às seguintes questões: (1) roedores de espécies diferentes

exibem diferentes níveis de agonismo e afiliação em suas interações sociais? (2) o

grau das interações agonísticas e das interações afiliativas dos pares Macho x

Macho, Fêmea x Macho, e Fêmea x Fêmea difere entre espécies diferentes? (3)

como os pares se relacionaram dentro do grupo? Há formação de laços entre

díades?

Além de testar a hipótese por nós levantada, propomos ainda a utilização de

novas variáveis para aferição dos graus de agonismo e afiliação das interações

entre os indivíduos de um grupo (aplicados a um sociograma), através de uma

classificação das interações sociais de acordo com a sua intensidade.

REFERÊNCIAS (INTRODUÇÃO GERAL)

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MANUSCRITO PARA APRECIAÇÃO

O presente capítulo apresenta o manuscrito intitulado “Mudanças evolutivas da

estrutura social de equimiídeos (Rodentia) como exaptação e adaptação a um

ambiente semi-árido” cuja versão em inglês será submetida para apreciação e

publicação no periódico científico Behavioural Process. Este manuscrito é fruto dos

resultados, discussão e conclusões dos estudos desenvolvidos para a elaboração

desta dissertação. Os critérios de formatação seguem as normas deste periódico,

presentes em anexo.

“Mudanças evolutivas da estrutura social de equimiídeos

(Rodentia) como exaptação e adaptação a um ambiente semi-

árido”

Carolina E. de P. Almeida * ¹ & Pedro L. B. da Rocha * ² (autor para

correspondência).

* Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Salvador, Brasil. Rua Barão

de Geremoabo, s/n – Ondina; Campus de Ondina – Salvador – Brasil

CEP. 40170-290 TEL: 55-71-3283-6559, FAX: 55-71-3283-6513

E-mails: ¹ [email protected] .br, ² [email protected]

“Evolutionary change of echimyid (Rodentia) social structure as

exaptation and adaptation to desert-like environment

”

ABSTRACT

Different causes for the evolution of sociality have been suggested by competing

models, including changes in ecological pressures operating on the organisms.

Sociality could evolve due to changes in selective regimens, but it could also

represent an exaptive feature that allows populations to invade new environments.

We investigate the changes in social structure that followed the increasing in the

sociality level of a lineage of Neotropical rodents. To do so, we evaluated the social

behaviors in four artificial colonies of four adult individuals each for three rodent

species presenting different levels of sociality:

Trinomys yonenagae (the most social

species, which invaded a desert-like habitat),

Trinomys iheringi denigratus (the

species with intermediary level of sociality that inhabits a wet forest, like most of its

congeners) and

Thrichomys apereoides (the less social species used as an out-

group for the evolutionary analysis of

Trinomys). We evaluated social behaviors

based on their different levels of affiliation and agonism. We found that aggression

between males is reduced and affiliation between male and female is increased in

the primitively silvicolous

Trinomys clade. We suggest increased sociality in the

Trinomys clade is apomorphic for the genus and allowed the conquest of the desert-

like habitat by

T. yonenagae. The evaluation of the status of sociality in a given

lineage, therefore, should be performed based on a phylogenetic framework if one

intends to detect its adaptive or exaptive status.

Key-words: Afiliation, behavior, social evolution, social structure, Trinomys.

RESUMO

Diferentes causas para a evolução da socialidade têm sido sugeridas por diferentes

modelos, que incluem, principalmente, mudanças nas pressões ecológicas que

operam nos organismos. A socialidade pode se desenvolver devido a mudanças

nos regimes seletivos, mas também poderia representar uma característica

exaptativa que permite às populações invadirem novos ambientes. Investigamos as

mudanças na estrutura social que seguiram o aumento na socialidade de uma

linhagem de roedores neotropicais. Para fazer isto, avaliamos os comportamentos

sociais de quatro colônias artificiais de quatro indivíduos adultos de três espécies de

roedor, que apresentam diferentes níveis de sociabilidade.

Trinomys yonenagae (a

espécie mais social, que invadiu um hábitat semi-árido),

Trinomys iheringi

denigratus

(a espécie com um nível de sociabilidade intermediário, que habita

florestas úmidas, como a maioria de seus congêneres), e

Thrichomys apereoides (a

espécie menos social, usada como um grupo externo para a analise evolutiva de

Trinomys). Avaliamos os comportamentos sociais baseados em seus diferentes

níveis de afiliação e agonismo. Descobrimos que os níveis de agressão nos machos

é reduzido, e a afiliação ente machos e fêmeas é aumentada no clado silvícola

primitivo de

Trinomys. Sugerimos que a maior sociabilidade no clado Trinomys é

apomórfica para o gênero, e permitiu a conquista do hábitat semi-árido pelo

yonenagae.

A avaliação do status de sociabilidade de uma dada linhagem, portanto,

deveria ser feita baseada em um contexto filogenético para o propósito de detecção

de status adaptativo ou exaptativo.

Palavras-chave: Afiliação, comportamento, evolução social, estrutura social,

Trinomys.

1. INTRODUÇÃO

A evolução da socialidade tem sido estudada a partir de diferentes grupos animais

(p.ex. Crook & Gartlan 1966; Alexander 1974; Brattstrom 1974; Di Fiore & Rendall

1994; Rivas & Burghardt 2005; Dalerum 2007; Gromov 2007). Sendo a socialidade

um fenômeno complexo e difícil de ser definido (Costa & Fitzgerald 1996),

pesquisadores têm procurado acessá-la, principalmente, através da descrição da

estrutura social dos grupos. Hinde (1976) propôs um importante sistema conceitual

para análise de estrutura social baseado primariamente em interações entre os

indivíduos. Diferentes técnicas têm sido utilizadas para acessar as interações sociais,

ainda que apresentem limitações, e variam desde índices calculados a partir de

interações diádicas (p.ex.: Índice de Associação - Nanayakkara & Blumstein 2003;

Índice de Dominância - Simeonovska-Nikolova 2003; Índice de Afiliação – Freitas et

al. 2008) até as mais recentes redes de interação (May 2006). Estudos comparativos

dos aspectos da estrutura social nos permitem entender a socialidade em um

contexto evolutivo.

Em roedores, diferentes modelos propõem diferentes causas para a evolução da

socialidade, sendo testadas hipóteses que envolvem tanto bases ecológicas (p.ex.

hipótese do menor risco de predação – Ebensperger & Blumstein 2006) como o efeito

dos fatores físicos (p.ex. hipótese da termorregulação social – Scantlebury et al.

2006). No entanto, nem sempre a socialidade significa uma adaptação às pressões

ambientais. Ao contrário, assim como outros caracteres do organismo, ela pode

representar uma exaptação (Larson & Losos 1996) que permitiu o estabelecimento de

um grupo em uma determinada área. Em roedores subterrâneos, por exemplo, a

sobrevivência em ambientes restritos, ecologicamente, parece ter sido viabilizada por

adaptações relacionadas à alta socialidade refletida na vida em grupo (como

escavação comunal de tocas e túneis e suas manutenções) em espécies de

batiergídeos (Sherman et al. 1991; Jarvis et al. 1994). O inverso é verdadeiro para

ctenomiídeos e octodontídeos: nessas espécies, a escavação comunal seria uma

conseqüência da vida em grupo (Ebensperger & Bozinovic 2000; Lacey & Wieczorek

2003).

Pouco se sabe sobre a real ocorrência da socialidade em roedores, especialmente

ao considerarmos as espécies tropicais (principalmente as espécies sul-americanas,

ver Tang-Martínez 2003), com exceção para as famílias Bathyergidae (Sherman et al.

1991; Braude 2000) e Ctenomyidae (Lacey et al. 1997; Lacey & Wieczorek 2003). A

família Echimyidae destaca-se entre as demais famílias de roedores histricognatos

pela sua grande diversidade ecomorfológica, e filogenias têm sido propostas para

elucidar as relações entre os diferentes táxons (Leite & Patton 2002; Carvalho &

Salles 2004; Galewski et al. 2005). Como tendências evolutivas não podem ser

adequadamente sugeridas quando as filogenias dos táxons em foco não estão bem

resolvidas, os equimiídeos formam um grupo promissor para estudos evolutivos.

Dentre os equimiídeos, um grupo particularmente interessante para testar

hipóteses evolutivas é o dos ratos-de-espinho neotropicais. Trata-se de um grupo que

reúne a maior diversidade taxonômica, morfológica e ecológica entre os

histricognatos (Leite & Patton 2002). Pouco se sabe sobre os gêneros dessa família,

porém, os gêneros de locomoção terrestre,

Proechimys e Trinomys são um pouco

mais estudados. Estes gêneros habitam desde florestas tropicais aos ambientes

áridos das savanas (Lara & Patton 2000). Estudos recentes, baseados em encontros

induzidos entre díades, sugerem uma diversidade de níveis de socialidade em

Trinomys (Freitas et al. 2003, 2008; dados não publicados: Neves 2004; Neves &

Rios 2005; Barduke 2008; Saldanha-Filho 2008), com especial destaque para a alta

afiliação de

Trinomys yonenagae (Rocha 1995). Trata-se de uma espécie endêmica

da Caatinga em que os indivíduos apresentam sobreposição de área domiciliar,

habitam tocas comunais, vivendo em grupos com grande variação de tamanho e

ausência de territorialidade (Santos 2004, dados não publicados). A alta afiliação em

T. yonenagae tem sido apontada como uma adaptação da espécie à vida em hábitat

semi-árido das dunas (Santos 2004, dados não publicados; Freitas et al. 2008). No

entanto, a carência de estudos de outras espécies do gênero ainda não nos permite

afirmar se a alta afiliação e a estrutura social decorrente desta afiliação, em

yonenagae

, são realmente uma adaptação ao ambiente árido das dunas onde

habitam, ou se essas características possibilitaram a passagem dessa espécie de um

hábitat florestado para um ambiente semelhante a deserto, viabilizando o seu

estabelecimento neste ambiente com altas restrições ecológicas. Neste contexto, este

estudo propõe-se a contribuir para a compreensão e elucidação da evolução da

socialidade em

Trinomys, através da descrição das estruturas sociais em grupos

desse gênero, interpretadas a partir das interações sociais afiliativas e agonísticas

entre os indivíduos de um grupo.

Em estudos envolvendo comparação das interações sociais entre espécies

diferentes, torna-se fundamental o controle dos “fatores de confusão”, que podem ser

experiências sociais prévias dos indivíduos estudados ou fatores externos (variáveis

ambientais), visto que essas interações estão susceptíveis a variação desses fatores

(Gromov 2007). Assim, desenvolvemos um estudo comparativo de grupos de

indivíduos adultos desconhecidos em cativeiro, entre duas espécies de

Trinomys (T.

iheringi denigratus

, além de T. yonenagae) e uma espécie do gênero Thrichomys

(“punaré”, também um equimiídeo de locomoção terrestre). T. i. denigratus é uma

espécie que ocorre na Mata Atlântica (Eisengerg & Redford 1999) e carece de

informações sobre padrão de distribuição, ausência de territorialidade intra- ou

interespecífica e estrutura social. Essa espécie exibe um padrão comportamental

mais afiliativo do que o encontrado entre a maioria dos ratos-de-espinho (Freitas et al.

2008; dados não publicados: Barduke 2008; Saldanha-Filho 2008).

Thrichomys

apereoides

ocorre em ambientes xéricos e rochosos na Caatinga (Nowak 1999; Reis

e Pessoa 2004). Os machos desta espécie não apresentam sobreposição de áreas

domiciliares e entre as fêmeas a ocorrência de sobreposição é rara (Streilen 1982).

Há, também, registro de comportamento intra-específico agressivo nesta espécie

(Streilen 1982; Freitas et al. 2008; Saldanha-Filho 2008, dados não publicados).

Diante do monofiletismo bem suportado de

Trinomys (Lara & Patton 2000;

Carvalho & Salles 2004; Galewski et al. 2005), testamos a hipótese de que a alta

afiliação e uma provável estrutura social mais complexa é uma apomorfia da espécie

T. yonenagae e não uma característica do clado ao qual pertence juntamente a T. i.

denigratus

(Lara & Patton 2000). Utilizamos T. apereoides como grupo externo,

baseados na informação da literatura de que

T. apereoides é filogeneticamente

próximo ao

Trinomys (Galewski et al. 2005).

Um aumento ou diminuição de afiliação pode ser acessado através dos diferentes

níveis em que essas interações podem apresentar. A estrutura social pode ser

analisada através de redes de interações de grupos, representadas, por exemplo, por

sociogramas quando os grupos são menores. Objetivamos alcançar o nosso

propósito, com base em respostas às seguintes questões: (1) roedores de espécies

diferentes exibem diferentes níveis de agonismo e afiliação em suas interações

sociais? (2) o grau das interações agonísticas e das interações afiliativas dos pares

Macho x Macho, Fêmea x Macho, e Fêmea x Fêmea difere entre espécies diferentes?

(3) como os pares se relacionaram dentro do grupo? Há formação de laços entre

díades?

Além de testar a hipótese por nós levantada, propomos ainda a utilização de novas

variáveis para aferição dos graus de agonismo e afiliação das interações entre os

indivíduos de um grupo (aplicados a um sociograma), através de uma classificação

das interações sociais de acordo com a sua intensidade.

2. MATERIAL E MÉTODOS

2.1. CAPTURA E MANUTENÇÃO DOS ANIMAIS

A captura e manutenção dos animais ocorreram no estado da Bahia e foram

autorizadas pelo IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos

Naturais Renováveis) – órgão federal responsável (Licença nº· 0009/2007 –

NUFAU/IBAMA/BA, referente ao processo nº· 02006.002120/2005-30).

Os espécimes foram coletados nos seguintes períodos e localidades:

Trinomys

iheringi denigratus

- agosto de 2007, em áreas remanescentes do bioma Mata

Atlântica, pertencentes à Fazenda Oitinga, município de Jaguaripe (13°00’S;

38°01’O);

Trinomys yonenagae - agosto de 2007, nas dunas do Rio São Francisco,

vila de Ibiraba, município de Barra (10°48’S; 42°50’O), região pertencente ao bioma

Caatinga; e

Thrichomys apereoides - novembro de 2007, na Serra de São José, uma

área do bioma Caatinga caracterizada por afloramentos rochosos, pertencente ao

município de Feira de Santana (12°08’S; 39°01’O).

O procedimento de captura foi o mesmo nas três diferentes localidades de coleta.

Usamos armadilhas do tipo “live-trap” (tomahawk), que foram distribuídas em quatro

áreas diferentes para captura de

T. apereoides e em cinco áreas para captura de T. i.

denigratus

e de T. yonenagae. Essas áreas distaram entre si um mínimo de 300 m,

para garantirmos nossa premissa de ausência de contato prévio entre indivíduos

pertencentes a áreas diferentes (ver abaixo). Considerando as informações

disponíveis na literatura sobre área domiciliar para essas espécies (p.ex. Rocha 1991;

Bergallo 1995; Nowak 1999), julgamos 300 m ser uma distância segura. Em cada

área foram colocadas de 15 a 30 armadilhas, distribuídas de acordo com indícios da

presença dos animais, como restos de alimentos, fezes ou tocas com sinais de

utilização recente; ou distribuídas aleatoriamente na ausência destes indícios. As

armadilhas foram iscadas no início da manhã, enquanto fazíamos a verificação para

constatação de capturas, já que essas espécies apresentam hábito noturno. Ao

serem capturados, os animais eram sexados, pesados e avaliados quanto ao estado

aparente de saúde. Apenas indivíduos adultos foram coletados. Após a coleta e até a

realização do experimento em laboratório, os animais foram mantidos individualmente

em caixas de propileno de 30x20x13 cm (durante o período de coleta) e de 41x34x16

cm (após depósito no Biotério do Instituto de Biologia da UFBA), com água e comida

ad libitum. Ao chegarem ao Biotério, os animais receberam uma anilha numerada

para identificação individual. A limpeza das caixas e a pesagem dos animais foram

realizadas semanalmente. A fim de não permitir contato acústico ou olfatório entre

indivíduos de áreas diferentes, mantivemos juntos no mesmo ambiente físico apenas

animais de uma mesma área, tanto no local de hospedagem durante as coletas,

como após serem depositados no Biotério. As normas éticas de manutenção e

realização do experimento foram cumpridas de acordo com as recomendações

sugeridas pelo “Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and

teaching” (Animal Behaviour, 1997).

2.2. EXPERIMENTO

Foram formados quatro grupos de cada espécie, constituídos de dois indivíduos de

cada sexo, sendo cada indivíduo oriundo de áreas diferentes. Em cada grupo, três

animais foram marcados com peróxido de hidrogênio (30% H

, Asher et al. 2004)

para possibilitar sua identificação durante a coleta de dados. Essa marcação ocorreu

pelo menos 48 h antes do início do experimento. Os grupos foram constituídos de

indivíduos com peso compatível para evitar que grandes diferenças culminassem em

maior probabilidade de injúrias mais graves, caso ocorressem episódios de luta. Cada

grupo foi mantido durante 15 dias em um espaço físico denominado “colônia”.

Cada colônia consistiu em uma área de 2x1,3 m delimitada por placas de madeira

de 0,5 m de altura. Essa área foi divida em duas arenas de tamanhos iguais, por uma

divisória de 1,3 m de comprimento e 0,5 m de altura, que continha uma abertura de

0,3x0,3 m para permitir a passagem dos animais de uma arena para a outra. Foram

colocadas quatro telhas, duas por arena, fornecendo um abrigo para cada animal. A

colônia foi coberta por tela, para evitar fuga dos animais. O chão foi forrado com uma

lona amarela e coberto por maravalha. Água e comida foram disponibilizadas ad

libitum

nas duas arenas e foi mantido o ciclo de claro e escuro de 12/12h (às 6:00h

acendiam-se as luzes, às 18:00h apagavam-se). Antes das luzes serem apagadas,

eram ligadas duas lâmpadas vermelhas de 40w que permaneciam acesas, uma sobre

cada colônia, até a manhã seguinte, a fim de viabilizar a captura de imagens durante

a noite. As colônias foram filmadas continuamente durante os 15 dias do

experimento. Cada arena de uma colônia foi filmada por uma mini-câmera de 3,6 mm

de circuito interno, de baixa luminosidade com sensibilidade de 0,1 lux (TecVoz ®),

que ficava a cerca de 1m de altura da tela de proteção que cobria a colônia. A

temperatura se manteve constante, em 25º C. Ao iniciar-se cada etapa, que consistiu

na filmagem concomitante de duas colônias isoladas acusticamente, os animais eram

postos simultaneamente na colônia e, durante as primeiras horas, observávamos,

através da sala de controle, a ocorrência de lutas. Caso algum animal se

comportasse de forma muito agressiva em relação a outro, retirávamos o indivíduo

agredido a fim de evitar um possível óbito. Não foram repostos animais em qualquer

uma das colônias. Após o experimento, os animais foram retirados e devolvidos às

caixas de propileno individuais. Durante este procedimento, foram pesados e

avaliados quanto à presença de ferimentos.

2.3. COLETA DE DADOS

Com o objetivo de avaliar a estrutura social formada em cada colônia, utilizamos os

graus de agonismo e afiliação expressos na interação entre os possíveis pares de

indivíduos. Analisamos as interações sociais, exibidas durante a fase de atividade dos

roedores (fase noturna), na situação em que as relações entre os indivíduos já

sofreram alguma acomodação. Baseados em observações prévias em experimentos-

piloto e nos dados obtidos neste experimento (as exclusões de animais se deram

sempre nos primeiros dois dias após o início do experimento), partimos da premissa

que, após dez dias, as relações sociais estão estabilizadas. Assim, analisamos as

últimas cinco noites de cada experimento.

Amostramos as interações sociais exibidas em cada colônia a partir da análise de

30 intervalos de 2 minutos por noite, em horários sorteados entre as 18:00 e as

06:00h. Dessa forma, o esforço total realizado foi de 60 horas, divididas igualmente

entre as quatro colônias de cada uma das três espécies.

As interações sociais foram classificadas em agonísticas ou afiliativas seguindo a

definição de Freitas et al. (2008), na qual são consideradas agonísticas as unidades

que aumentam a distância entre os indivíduos e podem promover ou evitar injúrias

físicas entre os mesmos; e afiliativas são as unidades que aumentam ou mantêm a

proximidade entre os indivíduos, podendo haver contato físico sem promoção de

injúrias. As interações, em cada classe, foram organizadas em quatro níveis de uma

escala ordinal indicativa do nível de agonismo ou afiliação.

Os níveis progressivamente mais altos de agonismo corresponderam a: nível 1:

exibição de reação motora aversiva à aproximação de outro indivíduo sem que

houvesse locomoção; nível 2: locomoção para ataque e fuga sem contato físico; nível

3: interação com alto teor agonístico sem contato físico (exibições agressivas); nível

4: interação com alto teor agonístico com contato físico (interação agressiva com

contato físico).

A escala da variável para interação afiliativa, por sua vez, foi formada pelos

seguintes níveis: nível 1: tolerância sem contato (proximidade não agressiva sem

contato físico); nível 2: interação potencialmente afiliativa (interação com contato

físico não agressivo predominantemente olfatório); nível 3: interação afiliativa

(interação com contato físico não agressivo efêmero não associado a contato

olfatório); nível 4: interação com alto teor afiliativo (interação com contato físico

baseada na exibição de comportamentos de alolimpeza ou manutenção duradoura de

contato não-agressivo). Esta última subcategoria foi assim definida por nós, pois a

literatura indica que as unidades nela contidas (alolimpeza e repousar em contato)

são usualmente utilizadas para identificar laços entre indivíduos de um grupo, os

quais caracterizam alta afiliação entre os indivíduos (Poole 1985, Bradbury &

Vehrencamp 1998, Manaf 2000). A subcategoria afiliativa “proximidade não agressiva

sem contato físico” inclui as situações onde dois indivíduos estão próximos (distantes

ao máximo 50 cm, o equivalente à metade da diagonal de um quadrante da arena)

em um período de, no mínimo, 10 segundos. Nesta situação, embora não interajam

diretamente entre si, são tolerantes à presença um do outro. Determinamos o mínimo

de 10 segundos para identificarmos a sua ocorrência, pois consideramos que um

tempo menor do que este não caracterizaria uma real tolerância entre os indivíduos.

Julgamos importante caracterizar “tolerância”, pois concordamos com Lacey &

Sherman (2007) de que há um gradiente de socialidade e, portanto, este seria o mais

baixo nível de interação social afiliativa.

Em cada unidade amostral (intervalo de 2 minutos), registramos o nível de afiliação

ou nível de agonismo do comportamento social exibido na primeira interação entre

cada par. Utilizamos como método de amostragem o “par focal” e como método de

registro a “amostragem um-zero” (Altmann 1974; Martin & Bateson 1993; Lehner

1996). Embora esse método de registro utilize, geralmente, desde o seu

desenvolvimento, intervalos menores (Altmann 1974), julgamos ser adequado o

intervalo de 2 minutos, pois intervalos muito curtos não nos possibilitariam registrar as

interações entre todos os pares da colônia.

Diante do nosso interesse exclusivo em relação às interações sociais, os

comportamentos sexuais não foram registrados e foram identificados nas ocasiões

onde um macho parecia tentar a cópula, ao apoiar as patas dianteiras no lombo de

uma fêmea. Este comportamento sempre causava uma reação de afastamento das

fêmeas, com exceção das ocasiões em que houve cópula.

2.4. ANÁLISE DOS DADOS

Para respondermos a primeira pergunta – Roedores de espécies diferentes exibem

diferentes níveis de agonismo e afiliação em suas interações sociais? – produzimos a

matriz indicativa do total de ocorrências de comportamento sociais associados a cada

um dos quatro graus de agonismo e de afiliação (atributos), em cada uma das 12

colônias (objetos). O valor de cada célula da matriz foi dividido pelo total da linha

(objeto), de modo a se avaliar as proporções de exibição de comportamentos com

diferentes níveis de agonismo e afiliação, e não o total absoluto dessas exibições.

Após o cálculo das proporções, aplicamos uma análise de variância multivariada

(MANOVA) para avaliarmos se houve diferença entre as proporções calculadas, onde

a “espécie” foi o fator e as variáveis dependentes foram os oito níveis de interação

social (4 de agonismo e 4 de afiliação). O nível de significância inicial (0.05) foi

corrigido para 0.025 (correção de Bonferroni, Quinn & Keough 2002), pois aplicamos

duas MANOVA durante nossas análises (ver abaixo). A MANOVA foi seguida pelo

teste post hoc de comparação múltipla Games-Howell, que prescinde da premissa de

homocedasticidade.

Para respondermos a segunda pergunta – O grau das interações agonísticas e das

interações afiliativas dos pares Macho x Macho, Fêmea x Macho e Fêmea x Fêmea

difere entre espécies diferentes? – produzimos uma matriz com seis atributos e 12

objetos. O atributos representaram os tipos de pares de roedores (MxM, FxM, FxF)

avaliados quanto aos comportamentos afiliativos e agonísticos. Os objetos

representaram as quatro colônias das três espécies. Os valores das células

representaram o valor ponderado dos níveis de agonismo ou de afiliação por tipo de

par. O valor ponderado foi calculado através da multiplicação do total de

comportamentos agonísticos (ou afiliativos) ocorrido entre cada par por seus

respectivos pesos. Esses pesos foram atribuídos de acordo com as diferentes

interações sociais por eles apresentados. Cada nível de comportamento (agonístico

ou afiliativo) recebeu um peso. Os pesos foram 1, 2, 4 e 8 para os respectivos níveis

1, 2, 3 e 4. Determinamos os diferentes pesos baseados na relação entre os

diferentes níveis. Assim, o nível afiliativo 4 “interação com alto teor afiliativo”

equivaleria a oito ocorrências de “tolerância sem contato”, a quatro ocorrências de

“interação potencialmente afiliativa” e a duas ocorrências de “interação afiliativa”. Nas

colônias em que houve mais de um par do mesmo tipo, o valor da célula foi

representado pela média dos comportamentos ponderados desses pares. A matriz foi

então transformada, dividindo-se o valor de cada célula pelo total da linha, de modo a

se obter valores comparáveis entre as colônias. Esses valores representam os graus

relativos de agonismo ou de afiliação ocorridos entre o par, isto é, a proporção entre o

valor ponderado de agonismo (ou afiliação) do par e o valor ponderado do total de

comportamentos da colônia. Testamos a hipótese de que os graus relativos de

agonismo e afiliação entre os pares (variáveis resposta) variou entre as espécies

(fator) usando uma MANOVA seguida pelo teste Games-Howell.

As quatro estatísticas mais comuns utilizadas para avaliar a significância de

MANOVA são Pillai’s Trace, Wilk’s Lambda, Hotelling’s Trace e Roy’s largest root

(Muller & Peterson 1984). Embora Wilk’s Lambda seja mais largamente utilizada,

Pillai’s Trace é considerada a estatística mais robusta em relação às violações das

premissas e mais desejável para uso geral (Zar 1999; Magnusson & Mourão 2003).

Entretanto, em casos onde os quatro testes estatísticos não indicarem a mesma

conclusão sobre a hipótese nula, Zar (1999) sugere um exame minucioso dos dados,

através, por exemplo, de uma matriz de similaridade de dispersões. Uma correlação

entre as variáveis sugere uma maior confiança na conclusão da estatística Pillai’s

Trace; uma ausência de correlação indica a escolha pela estatística Roy’s largest

root. Seguimos essas sugestões durante as interpretações dos resultados das

MANOVA. Para avaliar se o teste detectou diferença entre as espécies em relação a

cada variável, ajustamos o nível de significância de acordo com as indicações de

Quinn & Keough (2002). Estes autores sugerem o uso da “Seqüência de Bonferroni” a

partir de um nível de significância superior a 0.05, a fim de que, ao se evitar a

ocorrência do erro do Tipo I, não aumentemos demasiadamente a probabilidade de

ocorrência do Tipo II. Como decidimos ser cautelosos em relação ao erro do Tipo I, o

nosso nível de significância inicial na “Seqüência de Bonferroni” foi de 0.05, já que

mantivemos 0.025 para cada MANOVA. Usamos o software SPSS 13.0 para

Windows para a realização destes testes.

Para respondermos a terceira pergunta – Como os pares se relacionaram dentro

do grupo? Há formação de laços entre díades? – construímos um sociograma para

cada colônia, no qual representamos as interações entre os pares de roedores, a

partir de quatro variáveis, cujos valores variam entre 0 e 1. As três primeiras variáveis

comparam o ocorrido entre o par com o ocorrido nas interações entre todos os pares

da colônia: (a) freqüência relativa de interação, calculada como a proporção entre o

número de interações ocorridas entre o par e o número total de interações da colônia,

(b) grau de agonismo da interação, calculado pela proporção entre o agonismo total

do par e o agonismo total da colônia [

∑(número de comportamentos agonísticos do

par x peso do comportamento)/∑(número de comportamentos agonísticos de todos os

pares da colônia x peso do comportamento)] e (c) grau de afiliação da interação, com

o mesmo modo de cálculo do grau de agonismo da interação, mas substituindo-se os

comportamentos agonísticos pelos afiliativos. Esta última variável foi utilizada, em

conjunto com a freqüência relativa de interação, para identificar a ocorrência de laços

entre díades de indivíduos. Esses laços foram caracterizados pela ocorrência do valor

mais alto da variável “grau de afiliação da interação” entre pares que apresentaram

maior freqüência relativa de interação social. A quarta variável, (d) índice de afiliação

(Freitas et al. 2008), representa uma proporção entre os comportamentos afiliativos e

o total de comportamentos sociais exibidos por um determinado par. Este índice é

usado para caracterizar a natureza das interações diádicas: valores mais próximos de

0 indicam interações predominantemente agonísticas e valores próximos de 1

indicam interações predominantemente afiliativas. As variáveis “grau de agonismo da

interação” e “grau de afiliação da interação” diferem do índice afiliativo, pois o índice

considera apenas o número de comportamentos e não o quanto esses

comportamentos são agonísticos ou afiliativos. Como o nosso objetivo é identificar o

quanto as interações são agonísticas ou afiliativas nos seus diferentes níveis,

desenvolvemos essa variável que nos permite diferenciar dois pares que possam ter

a mesma quantidade de comportamentos afiliativos, mas, no entanto, diferirem

significantemente no grau desta mesma afiliação. Um exemplo disto seria se no

primeiro par os comportamentos fossem predominantemente de tolerância e no

segundo par, predominantemente, de alolimpeza. O mesmo é verdadeiro para os

diferentes níveis de agonismo.

O sociograma pode ser definido como uma rede de interação onde: a largura das

setas que ligam dois indivíduos indica a freqüência de interações sociais ocorridas

entre eles; e os valores indicam a natureza dessas interações (proporcionalmente

mais afiliativas ou mais agonísticas, indicadas pelo Índice de Afiliação – I.A.) e o

quanto cada interação diádica foi afiliativa ou agonística em relação às demais

interações afiliativas ou agonísticas ocorridas na colônia (indicados respectivamente

pelas variáveis “grau de afiliação da interação” e “grau de agonismo da interação”).

As interpretações evolutivas fundamentaram-se nas séries de transformações

identificadas, através do método da polarização dos caracteres, com base no grupo-

externo (Harvey & Pagel 1993) e nas filogenias da família Echimyidae e do gênero

Trinomys apresentadas por Lara & Patton (2000), Carvalho & Salles (2004) e

Galewski et al. (2005). Consideramos o estado de um caráter como plesiomórfico

para uma espécie de

Trinomys, quando ele era compartilhado com o grupo externo

(

T. apereoides). O estado alternativo (i.e., significantemente diferente do grupo

externo) foi considerado apomórfico. Consideramos o estado de um caráter como

sinapomorfia do clado

Trinomys, quando as duas espécies do gênero diferiram do

grupo externo, mas não entre si. Estados que não diferiram entre as três espécies

foram considerados plesiomórficos para o clado

Thrichomys + Trinomys.

3. RESULTADOS

Em todas as quatro colônias de Thrichomys apereoides (colônias de número 1, 2, 3

e 4) um macho foi retirado em conseqüência de injúrias graves provocadas pelo outro

macho. Isto aconteceu, sempre, durante as primeiras seis horas do experimento.

Assim, durante o período de análise, as quatro colônias abrigavam três animais: um

macho e duas fêmeas. Na colônia 4, uma fêmea procriou dois filhotes, que foram

retirados logo após seu nascimento. Isto ocorreu no primeiro dia do experimento.

Em uma colônia de

Trinomys iheringi denigratus (colônia 6), um macho também se

comportou de forma agressiva em relação ao outro e procedemos da mesma

maneira. No entanto, os ferimentos mais graves foram causados pelo próprio animal

(automutilação), que iniciou esse comportamento durante a segunda noite do

experimento. Uma outra colônia, também, abrigou um animal a menos (colônia 5), em

virtude do óbito de uma fêmea durante os primeiros dias do experimento, sem que o

motivo fosse por nós detectado (não houve indícios de ferimentos provocados por

outros animais). As duas outras colônias (de números 7 e 8) permaneceram com o

número original de animais.

As colônias de

Trinomys yonenagae (colônias 9, 10, 11 e 12) não apresentaram

alterações em relação à composição original.

A análise das três espécies nos permitiu a identificação de 16 comportamentos

agonísticos e 15 comportamentos afiliativos. Os comportamentos de ambas classes

(agonística e afiliativa) apresentaram diferentes níveis de intensidade, o que nos

permitiu classificá-los nas duas escalas progressivas de interação social por nós

definidas. A escala da variável para interação agonística foi composta pelos seguintes

comportamentos: nível 1: evitação de contato, reação à aproximação sem luta,

reação ao contato sem luta; nível 2: afastar-se, afastar-se com vigor, avançar,

esconder-se, perseguir; nível 3: encarar, encarar bípede, levantamento parcial,

levantamento total; nível 4: empurrar com as patas, golpear região rostral, morder

região caudal, pular em ataque. Os seguintes comportamentos compuseram a escala

da variável para interação afiliativa: nível 1: proximidade não agressiva sem contato;

nível 2: contato naso-auricular, contato naso-nasal, contato rostro-anal, contato

rostro-caudal, contato rostro-lombar, contato rostro-rostral; nível 3: apoiar a cabeça no

outro, apoiar as patas anteriores sobre o outro, ficar em baixo, parar em contato,

passar em contato corporal; nível 4: alolimpeza, permanecer em contato, repousar em

contato. As Tabelas 01 e 02 apresentam cada um desses comportamentos, suas

respectivas descrições e o nível da escala da variável de interação social ao qual

pertence.

Os diferentes níveis de comportamentos agonísticos ocorreram

predominantemente na espécie

T. apereoides, com expressiva variação entre as

colônias, sendo apenas o nível 1 exibido mais homogeneamente. Em relação aos

comportamentos afiliativos, o nível 1 foi ligeiramente menos exibido por

apereoides

, enquanto o nível 2 não apresentou diferença marcante entre as espécies.

O nível 3 foi perceptivelmente menos exibido por

T. apereoides e com variação em T.

i. denigratus

. O nível 4, também, foi exibido menos freqüentemente por T. apereoides

e foi mais freqüente em T. i. denigratus. As proporções de exibição destes diferentes

níveis de interação social foram utilizadas na verificação de diferença nas exibições

entre as espécies, através da MANOVA. Os resultados das quatro estatísticas não

indicaram a mesma conclusão (Pillai’s Trace: F = 2.684, df = 16, p = 0.114; Wilk’s

Lambda: F = 8.097, df = 16, p = 0.028; Hotelling’s Trace: F = 16.955, df = 16, p =

0.057; Roy’s Largest Root: F = 100.552, df = 8, p = 0.001). Geramos, então, uma

matriz com 28 gráficos de dispersão entre os pares de variáveis dependentes e

observamos um padrão de associação apenas entre os níveis 3 e 4 de afiliação, e os

níveis 2 e 4, também de afiliação. A ausência de correlação nos indicou a escolha

pela estatística Roy’s largest root (Zar 1999). Concluímos, portanto, que a MANOVA

detectou diferença entre as espécies. Com base nos níveis de significância

relacionados ao nível ajustado pela “Seqüência de Bonferroni” (Quinn & Keough

2002) e na análise dos gráficos de dispersão correspondentes, verificamos diferença

nos seguintes níveis: Agonismo 1 (p < 0.001,

T. apereoides é diferente de T. i.

denigratus

e T. yonenagae); Agonismo 2 (p = 0.011, T. apereoides é diferente de T. i.

denigratus

e T. yonenagae); Afiliação 3 (p = 0.005, T. apereoides é diferente de T.

yonenagae

); e Afiliação 4 (p = 0.006, T. apereoides é diferente de T. i. denigratus)

(Figura 01).

Para realizarmos a análise de variância multivariada, a fim de verificar se o grau

relativo de comportamentos agonísticos e afiliativos dos pares (Macho x Macho,

Fêmea x Macho, Fêmea x Fêmea) difere entre as espécies, foi necessário gerar

valores para os pares MxM de

T. apereoides, um par MxM de T. i. denigratus e um

par FxF de T. i. denigratus para os quais o cálculo a partir dos dados coletados no

período analisado foi impossibilitado, devido à ausência dessas informações (em

virtude da retirada dos indivíduos das colônias). Para o cálculo das proporções entre

MxM de

T. apereoides, consideramos a média das interações sociais entre os pares

da colônia como a quantidade de interações entre os dois machos. Já que a interação

entre eles foi completamente agonística, julgamos que, se mantivéssemos sempre

dois machos na colônia, o resultado seria interações agonísticas durante todo o

tempo. Assim, classificamos todas as interações sociais entre machos como

interação agonística de nível 4 (exibição de agressividade com contato físico). Não

consideramos as duas possíveis interações entre macho e fêmea (conseqüentes da

presença de outro macho), pois, em situações em que os machos estão exibindo

agressividade, o macho agredido não interage com outros animais, apenas foge do

animal que o ataca (observações pessoais). Não utilizamos este mesmo

procedimento para o cálculo do par MxM da colônia de

T. i. denigratus, pois ao

contrário do que aconteceu em

T. apereoides, a ocorrência de alta agressividade

entre machos desta espécie foi um acontecimento atípico. Um cálculo como

procedemos com

T. apereoides geraria valores muito diferentes em relação às

demais colônias da espécie, o que não nos permitiria identificar padrões genuínos.

Dessa forma, para a realização da MANOVA, decidimos substituir as proporções para

a colônia 6 (colônia onde houve a retirada do macho) pela média das proporções das

demais colônias de

T. i. denigratus. Para calcularmos as proporções entre FxF

(colônia 5), primeiro simulamos valores, para todos os pares possíveis, formados com

essa fêmea que estava ausente. Esses valores foram calculados, a partir da média

entre as interações das colônias 7 e 8 (colônias que mantiveram o número original de

indivíduos). Em seguida, procedemos ao cálculo de acordo como fizemos para todos

os pares.

Os graus relativos mais altos de agonismo ocorreram entre os pares da espécie

apereoides

, com destaque para o marcadamente alto agonismo entre os pares MxM.

Nas espécies de

Trinomys, por sua vez, os graus relativos de afiliação foram mais

altos: destacadamente em relação aos pares MxM e de forma mais discreta para os

pares FxM. Não houve diferença entre as espécies em relação à afiliação entre

fêmeas.

Consideramos que o resultado da MANOVA (Figura 02) detectou diferença

significativa entre as espécies, pois o resultado para a estatística Pillai’s Trace foi

marginalmente significativo (F = 3.218, df = 12, p = 0.037) e as demais estatísticas

(Wilk’s Lambda, Hotelling’s Trace e Roy’s Largest Root) indicaram diferença

significante (p < 0.001). O teste de comparação entre as variáveis detectou diferença

significativa em cinco das seis variáveis, e, somado ao resultado do teste de

comparação múltipla, indica a existência de dois grupos distintos:

T. apereoides com

valores dos níveis de agonismo mais altos e valores dos níveis de afiliação mais

baixos (exceto para o par FxF, p = 0.606) e

T. i. denigratus + T. yonenagae com

valores dos níveis de agonismo mais baixos e valores dos níveis de afiliação mais

altos (p < 0.001 para agonismo entre MxM, FxF e para afiliação entre MxM, FxM; p =

0.005 para agonismo entre FxM). Não houve diferença no nível de afiliação entre os

pares FxF porque duas colônias de

T. apereoides (colônias 1 e 3) apresentaram alta

afiliação entre as fêmeas (0.17 e 0.25, respectivamente).

Os resultados das MANOVA nos permitem sugerir, através do método da

polarização dos caracteres com base no grupo-externo (Harvey & Pagel 1993), um

cladograma indicando quais os caracteres parecem ser apomórficos para

Trinomys

(ver Figura 03). Considerando que as características exclusivas de Trinomys podem

ser sinapomorfias, sugerimos que o teor muito acentuado de agonismo entre MxM e o

alto agonismo entre FxM e FxF sofreram decréscimo durante a evolução deste clado.

A marcante baixa afiliação entre MxM e a menor afiliação entre FxM, por sua vez,

parecem ter sofrido aumento de intensidade na evolução do clado supracitado. Uma

afiliação mais alta entre FxF parece ser uma característica plesiomórfica. Os

resultados sugerem ainda um acréscimo na afiliação de nível 3 para

T. yonenagae e

um acréscimo na afiliação de nível 4 para

T. i. denigratus, podendo estas serem

autoapomorfias, respectivamente, para essas espécies.

A estrutura social formada em cada colônia foi representada por nós, através de

um sociograma. A Tabela 03 traz os valores das freqüências relativas de interação

entre as díades de cada colônia. Estes valores estão representados pela largura das

setas nos sociogramas. A Figura 04 ilustra os sociogramas que representam as

estruturas sociais formadas nas colônias de

T. apereoides. Em duas colônias, houve

formação de laço entre duas fêmeas (colônias 1 e 3), e em uma colônia, houve

formação de laço entre o macho e uma fêmea (colônia 2). A colônia 4 não nos

permitiu identificar laços entre os indivíduos, embora uma fêmea (Fêmea 2) tenha

apresentado um nível de afiliação alto em relação ao macho (0.47). Nas colônias

onde ocorreu laço entre as fêmeas, uma das fêmeas apresentou uma maior afiliação

em relação ao macho, enquanto a outra fêmea manteve interação

predominantemente agonística (I.A. = 0.45 e I.A. = 0.42, colônias 1 e 3,

respectivamente). Na colônia 2, a fêmea que não manteve interação afiliativa com o

macho manteve interação predominantemente agonística com a outra fêmea também

(I.A. = 0.28). Em três colônias (colônias 1, 2 e 3), o par que apresentou maior

interação obteve o maior grau de afiliação, enquanto o menor grau de afiliação

ocorreu entre o par que apresentou menor interação. Em três colônias (colônias 1, 3 e

4), o maior grau de agonismo, também, ocorreu entre o par que apresentou maior

interação. Em três colônias (colônias 2, 3 e 4), o menor grau de agonismo ocorreu

entre o par que obteve menor interação. Em três colônias (1, 2 e 3), o maior grau de

agonismo ocorreu entre as fêmeas e o menor grau de afiliação ocorreu entre um par

de macho e fêmea. Nas quatro colônias, o menor grau de agonismo e a menor

interação ocorreram entre um par de macho e fêmea. Não houve demais tendências

detectadas.

A Figura 05 (A) ilustra os sociogramas que representam as estruturas sociais

formadas nas colônias de

T. i. denigratus. Nas colônias 5 e 6 (colônias com três

indivíduos), não foi possível detectar a formação de laços. Nas demais colônias, os

dados sugerem formação de laços entre macho e fêmea, inclusive dois pares

distintos de macho e fêmea formaram-se na colônia 8. Nas quatro colônias, o maior

grau de agonismo ocorreu entre o par que apresentou maior interação social. Em três

colônias (colônias 5, 7 e 8), o maior grau de afiliação ocorreu entre um par de macho

e fêmea. Na colônia 6 o maior grau de afiliação ocorreu entre as fêmeas. Nas quatro

colônias, o maior grau de agonismo e a maior interação ocorreram, também, entre um

par de macho e fêmea. Não houve demais tendências detectadas.

A Figura 05 (B) ilustra os sociogramas que representam as estruturas sociais

formadas nas colônias de

T. yonenagae. Nas quatro colônias, houve formação de

laços, isto é, o par que apresentou maior grau de afiliação foi o mesmo par que mais

interagiu socialmente. Em três colônias (colônias 9, 10 e 11), esse par foi composto

por um macho e uma fêmea. Na colônia 12, o laço ocorreu entre as duas fêmeas. Em

três colônias (colônias 9, 10 e 12), o maior grau de agonismo ocorreu entre um par de

macho e fêmea, o que também aconteceu em relação ao menor grau de afiliação. Em

três colônias (colônias 9, 11 e 12), o menor grau de agonismo ocorreu entre um par

de macho e fêmea. Não foi possível detectar outras tendências.

4. DISCUSSÃO

O objetivo deste trabalho foi avaliar como se alterou a estrutura social de espécies

progressivamente mais afiliativas de uma linhagem de roedores neotropicais da

família Echimyidae, com base em uma abordagem filogenética explícita. Nossas

interpretações evolutivas fundamentaram-se nas filogenias propostas por Lara &

Patton (2000), Carvalho & Salles (2004) e Galewski et al. (2005). Lara & Patton

(2000) sugerem a existência de três grupos (clados) monofiléticos em

Trinomys: clado

1 inclui (

T. iheringi iheringi + T. dimidiatus) + (T. iheringi gratiosus + T. iheringi

bonafidei

); clado 2 inclui (T. iheringi eliasi + T. iheringi paratus) + [(T. iheringi

denigratus

+ T. setosus setosus) + T. yonenagae]; e clado 3 inclui T. albispinus. O

monofiletismo de

Trinomys foi corroborado pelos demais trabalhos supracitados. Para

alcançar tal objetivo, procuramos responder a três perguntas: (1) Roedores de

espécies diferentes exibem diferentes níveis de agonismo e afiliação em suas

interações sociais? (2) O grau das interações agonísticas e das interações afiliativas

dos pares (Macho x Macho, Fêmea x Macho, Fêmea x Fêmea) difere entre espécies

diferentes? (3) Como os pares se relacionaram dentro do grupo? Há formação de

laços entre díades?

Em relação à primeira pergunta, nossos resultados demonstram que

T. apereoides

não apenas se comportou de forma mais agonística em relação às espécies de

Trinomys, como houve diferença significativa na proporção de ocorrência dos níveis 1

e 2 de agonismo (“exibição de reação motora aversiva à aproximação de outro

indivíduo sem que houvesse locomoção” e “locomoção para ataque e fuga sem

contato físico”, respectivamente) entre esses gêneros. Esses dados são corroborados

pelos resultados de Streilen (1982) que indicam que o aspecto geral dos encontros de

díades de

T. apereoides é de evitação de contato, ao invés de defesa ativa.

Indivíduos desta espécie apresentam baixa sobreposição intra-sexual de área

domiciliar, sendo estas relativamente exclusivas entre machos e muito pouco

sobrepostas entre fêmeas, embora ocorra sobreposição intersexual (Streilen 1982).

Este mesmo autor sugere que, sob condições naturais, é provável que encontros

violentos apenas ocorram em contatos iniciais (ver adiante), enquanto uma

subseqüente evitação resulte em áreas domiciliares exclusivas. Assim, a alta

freqüência dos níveis 1 e 2 indica um constante estado de “alerta” entre os indivíduos,

sempre prontos a reagir à aproximação de um outro indivíduo, seja por ataque ou por

fuga. No que diz respeito à afiliação, detectamos diferença em relação ao nível 3

(“interação com contato físico não agressivo efêmero não associado a

reconhecimento olfatório”) entre

T. apereoides e Trinomys yonenagae. T.i. denigratus

apresentou valores intermediários, embora mais próximos a T. yonenagae. Os

comportamentos que compõem esse nível estão associados a um incremento na

afiliação de

T. yonenagae (Saldanha-Filho 2008, dados não publicados). São

comportamentos que, embora efêmeros, denotam uma alta tolerância e socialidade

entre os indivíduos. Houve diferença significativa entre

T. apereoides e T. i.

denigratus

em relação ao nível 4 de afiliação. T. yonenagae apresentou valores

intermediários, no entanto, mais próximos a

T. i. denigratus. Esses resultados podem

ter sido influenciados, em parte, pela alta atividade de

T. yonenagae. Como esse

nível é composto principalmente por unidades que exigem uma menor atividade

(permanecer em contato e repousar em contato), os resultados podem ter sido

influenciados pelo padrão de atividade contínuo, durante a noite, de

T. yonenagae

(corroborado por Marcomini & Oliveira 2003), enquanto T. i. denigratus apresentou

padrão intermitente, onde os períodos de repouso foram caracterizados pela

ocorrência constante de “repousar em contato” e “alolimpeza”.

As espécies, também, diferiram quanto ao grau relativo de comportamentos

agonísticos e afiliativos dos pares (Macho x Macho, Fêmea x Macho, Fêmea x

Fêmea). Com exceção do grau relativo de afiliação entre fêmeas, todas as demais

variáveis diferiram significativamente entre as espécies, indicando dois grupos

distintos:

T. apereoides e T. i. denigratus + T. yonenagae. A maior diferença ocorreu

entre os pares MxM em relação a ambos os graus relativos (agonismo e de afiliação),

com destaque para

T. apereoides. Como supracitado, Streilen (1982) sugere que os

contatos iniciais sejam violentos e isso foi verificado em todas as colônias de

apereoides

, resultando na retirada, por nós, de um dos machos durante o primeiro dia

de experimento. Embora tenha ocorrido um agonismo mais elevado entre os machos

da colônia 6 de

T. i. denigratus, acreditamos que este seja um fato isolado, pois, nas

demais colônias, não registramos qualquer indício de ocorrência deste tipo. Inclusive,

em duas colônias, o menor grau de agonismo ocorreu entre os machos. Portanto,

uma diminuição significativa no grau de agonismo (especialmente entre machos) e

um aumento no grau de afiliação (com exceção para FxF) parecem representar

apomorfias do clado composto por

T. i. denigratus e T. yonenagae. Essa proposição é

suportada pelos resultados encontrados por Freitas et al. (2008). Estes autores

avaliaram a evolução da socialidade em três espécies de

Trinomys (T. minor, T. i.

denigratus

e T. yonenagae), através do Índice de Afiliação, e encontraram baixos

valores para

T. minor – espécie que apresenta uma maior freqüência de

comportamentos agonísticos –, especialmente para as díades de machos. Esses

resultados assemelham-se aos resultados por nós encontrados em relação a

apereoides

e, juntamente com informações sobre ausência de sobreposição de áreas

domiciliares entre fêmeas de

T. iheringi (Bergallo 1995), sugerem que o incremento

na afiliação e a perda de agonismo podem ser características do clado supracitado, e

não do gênero

Trinomys.

Houve uma considerável variabilidade intra-específica, em todas as espécies,

quanto às estruturas sociais formadas nos grupos, no entanto, padrões foram

identificados. Em

T. apereoides, por exemplo, ficou evidente o territorialismo dos

machos desta espécie, caracterizado pela impossibilidade da manutenção de dois

machos em uma mesma colônia. Fica evidente, ainda, a associação positiva entre

freqüência de interação e grau de afiliação, e freqüência de interação e grau de

agonismo. Isto sugere uma ausência no padrão das interações sociais (mais

afiliativas ou mais agonísticas) entre as díades que apresentaram maior interação.

Isto é, uma díade pode apresentar alta interação social e esta ser predominantemente

agonística, assim como outra díade igualmente apresentar alta interação, no entanto,

esta sendo predominantemente afiliativa. Essas características indicam que

realmente essa espécie deve apresentar um padrão de organização solitário na

natureza. Como as áreas domiciliares dos machos sobrepõem as áreas das fêmeas e

há indícios de poliginia para essa espécie (Tang-Martínez 2003), a baixa ocorrência

de laços entre macho e fêmea pode ser, portanto, compreendida. Houve ocorrência,

inclusive, de gravidez das fêmeas de uma mesma colônia.

As colônias de

T. i. denigratus apresentaram pouco padrão, ou, talvez, os padrões

não foram detectáveis em virtude dos incidentes que causaram diferença na

composição das colônias durante a análise (duas colônias com três animais e duas

com quatro animais). Podemos identificar laços entre fêmea e macho como um

possível padrão para a espécie. A associação entre maior grau de agonismo e maior

freqüência de interação foi evidente nas quatro colônias e ocorreu entre um par de

macho e fêmea. Essa relação remete à associação encontrada em

T. apereoides, no

entanto, é importante ressaltar que a ocorrência de agonismo foi muito baixa em

comparação a esta espécie. Esses resultados sugerem que, talvez, a presença de

fêmeas possa diminuir ainda mais um possível baixo agonismo entre os machos,

anteriormente detectado em trabalhos com díades (dados não publicados: Barduke

2008; Saldanha-Filho 2008). Os valores do Índice de Afiliação e da proporção de

exibição do nível 4 de afiliação indicam que

T. i. denigratus é uma espécie que

apresenta alto grau de afiliação entre os indivíduos, diferente do grau “intermediário”

entre

T. yonenagae e T. minor sugerido por Freitas et al. (2008). Talvez um maior

agonismo possa ocorrer durante os primeiros contatos (representados por encontros

de 40 minutos, utilizados para análise por esses autores) entre indivíduos

desconhecidos. Se essa hipótese for verdadeira, podemos supor que essa espécie

apresenta uma alta capacidade de afiliação que pode ser explorada ou não em seu

hábitat. A escassez de informações sobre a ecologia dessa espécie restringe a

formulação de hipóteses relacionadas à alta afiliação por nós detectada.

A estrutura social de

T. yonenagae foi caracterizada pela formação de laços em

todas as colônias, isto é, a alta freqüência de interação esteve relacionada a um alto

grau de afiliação nas quatro réplicas. Predominou o laço entre macho e fêmea

(ocorreu em três colônias) o que poderia ser considerado um possível padrão para o

clado 2. A variação nessa espécie, no entanto, chama atenção: ao mesmo tempo em

que o maior grau de afiliação ocorreu, na maioria das colônias, entre um par FxM, o

menor grau de afiliação também ocorreu em um par desse tipo. Esta tendência é,

também, verdadeira para o grau de agonismo entre FxM. Manaf (2000) também

encontrou variação em seu estudo com colônias de

T. yonenagae, em cativeiro. O

autor utilizou Índice de Associação e identificou tanto valores mais altos como mais

baixos, numa mesma colônia, para pares FxM. Seus resultados também apontam

para capacidade de formação de laços entre indivíduos do mesmo sexo. Em relação

às interações agonísticas, o autor encontrou grande variação entre as colônias, com

ocorrência, inclusive, de expulsão de indivíduos durante o estabelecimento das

mesmas. Carmo (2008, dados não publicados) encontrou notável variação no número

de tipos de emissões sonoras e suas freqüências entre grupos artificiais em cativeiro,

durante o estabelecimento das relações sociais dos indivíduos (período de 15 dias).

Esta flexibilidade social tem sido relatada em estudos com outros roedores (Schradin

& Pillay 2005; Cooper & Randall 2007; Kyle et al. 2007) e, assim como em outros

mamíferos, geralmente estão relacionadas à variação ambiental (Lott 1984; Kamler et

al. 2004). Esse, porém, não parece ser o padrão para

T. yonenagae, já que esta é

uma espécie endêmica das dunas do Rio São Francisco. A alta variação nessa

espécie não está restrita às interações sociais. Marconato (2003, dados não

publicados) também observou diferença nos comportamentos de escavar e enterrar

alimento entre e dentro de colônias em cativeiro. Esse autor (assim como Carmo

2008) sugere que essas diferenças devem estar relacionadas a uma plasticidade

fenotípica entre os indivíduos dessa espécie. Estudos com díades intra-sexuais

apontam para uma apomorfia de

T. yonenagae em relação à afiliação, não relatando

diferenças nessa afiliação entre os sexos (Freitas et al. 2003, 2008; dados não

publicados: Neves & Rios 2005, Saldanha-Filho 2008). No entanto, nossos resultados

sugerem que o padrão intraespecífico de menor interação, menor grau de agonismo e

menor grau de afiliação entre FxM, observado em

T. apereoides, foi modificado no

clado 2 para uma maior interação, maior grau de agonismo e maior grau de afiliação

entre FxM. Essa modificação pode ter sofrido um incremento, no que diz respeito à

variação, em

T. yonenagae, refletindo uma plasticidade fenotípica. Esta mesma

plasticidade também tem sido observada quanto à organização social, na natureza,

onde são encontrados em um determinado sistema de galerias, desde indivíduos

solitários, passando por casais, grupos de um único sexo, até grupos estendidos com

múltiplos (até 11 indivíduos jovens e adultos) machos e fêmeas (Santos 2004, dados

não publicados). Dentre as informações disponíveis, não há indícios de dominância

reprodutiva para essa espécie, o que sugere que

T. yonenagae, talvez esteja no

“meio do caminho” em relação a uma alta complexidade social, já que o desvio

reprodutivo é uma característica notável, entre os grupos altamente complexos (Jarvis

1991; Blumstein & Armitage 1997; Allainé 2000; Lacey 2000). No entanto, estudos em

campo estão sendo realizados para avaliar o padrão de parentesco genealógico dos

indivíduos em diferentes grupos, acompanhando os padrões de dispersão e filopatria,

o que poderá esclarecer se de fato não há essa dominância (Santos, comunicação

pessoal).

Considerando que agonismo intra-específico está relacionado à aquisição e defesa

de recursos, que podem ser parceiro reprodutivo, alimento, espaço ou aquisição de

um status superior que pode levar à prioridade no acesso a esses recursos (Scott

1966; Poole 1985; Lacey et al. 1991); e que afiliação está relacionada à tolerância,

prevenção de agressão, manutenção de laços e coesão do grupo (Poole, 1985;

Bradbury & Vehrencamp 1998; Manaf & Oliveira 2000), podemos supor um cenário

evolutivo para

Trinomys.

O alto grau de agonismo de

T. apereoides (e que é compartilhado por T. minor,

Freitas et al. 2008) sugere que o ancestral dos equimiídeos apresentava baixo grau

de afiliação, o que é corroborado por informações para espécies de

Proechimys

(agressividade intra-específica: Everard & Tikasingh 1973; Lusty & Seaton 1978;

ausência de sobreposição intra-sexual de áreas domiciliares: Emmons 1982; Aguilera

1999). Esse ancestral, provavelmente habitante de floresta (Galewski et al. 2005), era

solitário, apresentando interações sociais intersexuais incomuns, talvez limitadas ao

período de reprodução. Em um dado momento, houve um incremento na capacidade

afiliativa do ancestral silvícola do clado ao qual pertencem

T. i. denigratus e T.

yonenagae

. Esta deve ter se expressado por uma maior tolerância a coespecíficos,

especialmente de sexos diferentes, e tal tolerância pode ser caracterizada tanto por

um baixo grau de agonismo como por um maior grau de afiliação refletido,

principalmente, em um contato mais próximo e continuado entre os indivíduos,

inclusive entre machos. Com a passagem de um ambiente florestado para um

ambiente de áreas abertas com maior pressão de predação e aridez, o maior grau de

afiliação entre os indivíduos deve ter sofrido um novo incremento (talvez um pouco

mais sutil) em conseqüência das vantagens da vida em grupo – escavação comunal,

por exemplo, como sugerido por Freitas et al. (2008). Neste cenário, Freitas et al.

(2003) sugerem que alta afiliação em

T. yonenagae, inclusive entre indivíduos de

grupos distintos, deve ser decorrente da ausência de pressão seletiva associada à

competição por recursos, em conseqüência da estocasticidade da precipitação na

Caatinga. Esta ausência de competição é corroborada pela redução da territorialidade

apontada por Santos (2004, dados não publicados). Assim, a socialidade estaria

relacionada ao padrão de uso de recursos em área aberta. Esta hipótese parece ser

corroborada pelas características apresentadas por

T. minor, táxon que passou para

área aberta independentemente. O padrão de uso dos recursos nessa espécie parece

estar baseado em uma exploração solitária dos recursos localmente concentrados.

Dessa forma, houve manutenção do caráter plesiomórfico de baixa socialidade

(Freitas et al. 2008; Saldanha-Filho 2008, dados não publicados). Rocha et al. (2007)

encontraram diferença na locomoção de

T. minor e T. yonenagae, sugerindo que o

padrão apresentado por esta última é vantajoso para escape de predadores. Uma alta

eficiência na locomoção permite um maior sucesso na exploração de áreas de forma

cooperativa, promovendo a ocorrência de socialidade e novos incrementos. Esses

incrementos podem ser expressos em unidades comportamentais de contato

efêmero, que, entretanto, sugerem alta freqüência de interação sócio-positiva e

tolerância entre indivíduos de um grupo.

Dessa forma, sugerimos que um alto grau de afiliação, expresso principalmente

pela redução da agressividade entre machos e aumento da afiliação entre machos e

o par fêmea e macho, é uma característica do clado 2 de

Trinomys. Essa

característica provavelmente viabilizou o estabelecimento de

T. yonenagae no

ambiente das dunas do Rio São Francisco, refletido, principalmente, nos benefícios

da escavação comunal. Para

T. yonenagae, as limitações impostas pelo ambiente de

dunas (maior exposição a predadores, além do ambiente árido) podem ter

influenciado a composição dos grupos e suas relações: filopatria de ambos os sexos

(sugerida por Santos 2004, dados não publicados) aumenta a variabilidade das

interações afiliativas. Assim, a socialidade mais elevada seria tanto uma exaptação

como uma adaptação às dunas, a depender do grau de socialidade referido. No

entanto, estudos ecológicos enfocando

T. i. denigratus e T. i. eliasi (também

pertencente ao clado 2) e exemplares dos clados 1 e 3 (

T. iheringi gratiosus, por

exemplo, e

T. albispinus) são fundamentais para um esclarecimento sobre em que

momento a vida em grupo surgiu: antes ou depois da passagem para o ambiente de

dunas. Caso esta característica seja uma apomorfia do clado 2, a flexibilidade social

T. yonenagae talvez esteja relacionada às restrições ecológicas do ambiente,

diferente do que tem sido apontado em outras espécies, onde essa flexibilidade está

relacionada às variáveis ecológicas (isto é, diferenças na distribuição e abundância

de alimento; nível de competição por alimento; nível e tipo de pressão de predação;

nível de densidade populacional; e saturação do habitat – Lott 1984).

A estrutura social pode ser acessada de diferentes maneiras. No entanto,

acreditamos que o método, por nós proposto, possibilitou a identificação de uma

importante sinapomorfia do clado 2 de Trinomys, antes considerada autapomorfia

para

T. yonenagae. Certamente, esta identificação traz importantes implicações na

compreensão e elucidação da evolução da socialidade nesse notável grupo de

equimiídeos terrestres.

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Tabela 01. Repertório comportamental da classe “Interação Social Agonística” obtido através de interações entre díades de indivíduos das espécies

Thrichomys apereoides, Trinomys iheringi denigratus e T. yonenagae, em situação artificial de grupo em cativeiro. “Nível de agonismo” refere-se à

classificação progressiva das diferentes intensidades dos comportamentos agonísticos. O “peso” refere-se ao valor associado a cada nível, de

acordo com a intensidade do comportamento exibido: quanto maior a intensidade, maior o peso. Os comportamentos seguiram definições obtidas

em trabalhos publicados por Streilen (1992) e Manaf & Oliveira (2000), e em trabalhos não publicados de Manaf (2000) e do nosso grupo de

pesquisa (Albérico Saldanha-Filho, Diego Souza, Érica Neves e Tatiane Barduke). As unidades comportamentais redescritas neste trabalho estão

indicadas com um asterisco (*).

Comportamento Descrição Nível de Agonismo (Peso) Origem da descrição

Evitação de contato

Um animal inclina o corpo em direção oposta a outro animal que se aproxima para um

contato físico, evitando este contato

Reação aversiva sem locomoção (1) Este trabalho

Reação à aproximação

sem luta

Um animal volta-se bruscamente para um outro animal que se aproxima dele, sem

agredi-lo

Reação aversiva sem locomoção (1) Este trabalho

Reação ao contato sem

luta

Um animal volta-se bruscamente para um outro animal que o tocou, sem agredi-lo Reação aversiva sem locomoção (1) Este trabalho

Afastar-se* Um animal se afasta quando outro animal se aproxima ou o toca Locomoção para ataque e fuga (2) Manaf; este trabalho

Afastar-se com vigor Um animal se afasta com vigor quando outro animal se aproxima Locomoção para ataque e fuga (2) Manaf

Avançar Um animal se locomove bruscamente em direção a outro animal Locomoção para ataque e fuga (2) Manaf & Oliveira

Esconder-se Um animal se esconde sob o abrigo quando outro animal se aproxima Locomoção para ataque e fuga (2) Este trabalho

Perseguir Um animal segue outro em alta velocidade Locomoção para ataque e fuga (2) Neves

Encarar

Um animal se aproxima lentamente da cabeça do outro e pára a uma distância de

menos de 1 corpo do outro animal, com o focinho direcionado para a região rostral da

cabeça do outro animal

Exibição de agressividade sem contato

físico (4)

Saldanha-Filho

Encarar bípede Um animal fica frente a frente com o outro, em postura totalmente bípede

Exibição de agressividade sem contato

físico (4)

Freitas et al.

Levantamento parcial*

Um animal fica frente a outro que está próximo, em postura parcialmente bípede, com

as patas anteriores esticadas, próximas ao tórax. Muitas vezes o outro animal se

posiciona da mesma forma

Exibição de agressividade sem contato

físico (4)

Streilein; este trabalho

Levantamento total*

Um animal fica frente a frente com o outro, em postura totalmente bípede, com as patas

anteriores esticadas, próximas ao tórax, a cauda pode estar totalmente esticada. Muitas

vezes o outro animal se posiciona da mesma forma

Exibição de agressividade sem contato

físico (4)

Streilein; este trabalho

Empurrar com as patas Um animal empurra outro com uma ou duas patas dianteiras em postura bípede.

Exibição de agressividade com contato

físico (8)

Este trabalho

Golpear região rostral

Um animal bate com uma ou ambas as patas anteriores na região rostral de outro

animal

Exibição de agressividade com contato

físico (8)

Barduke

Morder região caudal Um animal morde a região caudal de outro

Exibição de agressividade com contato

físico (8)

Souza

Pular em ataque

Um animal pula agressivamente sobre outro animal, provocando, muitas vezes, uma

reação agressiva

Exibição de agressividade com contato

físico (8)

Este trabalho

Tabela 02. Repertório comportamental da classe “Interação Social Afiliativa” obtido através de interações entre díades de indivíduos das espécies

Thrichomys apereoides, Trinomys iheringi denigratus e T. yonenagae, em situação artificial de grupo em cativeiro. “Nível de afiliação” refere-se à

classificação progressiva das diferentes intensidades dos comportamentos afiliativos. O “peso” refere-se ao valor associado a cada nível, de acordo

com a intensidade do comportamento exibido: quanto maior a intensidade, maior o peso. Os comportamentos seguiram definições obtidas em

trabalho publicado Manaf & Oliveira (2000), e em trabalhos não publicados de Manaf (2000) e do nosso grupo de pesquisa (Érica Neves, Ilai Alves e

Vitor Rios).

Comportamento Descrição Nível de Afiliação (Peso) Origem da descrição

Proximidade não agressiva sem

contato

Um animal está próximo (distância máxima de 50 cm) ao outro sem ocorrência de

interação social entre eles, em um período de no mínimo 10 segundos

Tolerância sem contato (1) Este trabalho

Contato naso-auricular

Um animal introduz o focinho dentro da orelha do outro com movimentos vigorosos da

cabeça

Interação potencialmente afiliativa (2) Manaf & Oliveira

Contato naso-nasal Um animal encosta o focinho na região do focinho do outro animal Interação potencialmente afiliativa (2) Neves & Rios

Contato rostro-anal Um animal encosta a boca ou focinho no ânus do outro animal Interação potencialmente afiliativa (2) Neves & Rios

Contato rostro-caudal

Um animal encosta a boca ou focinho em qualquer parte da cauda do outro, que não seja

a sua base

Interação potencialmente afiliativa (2) Alves

Contato rostro-lombar Um animal encosta a boca ou focinho no lombo do outro animal Interação potencialmente afiliativa 2) Neves & Rios

Contato rostro-rostral

Um animal encosta a boca ou focinho na boca, focinho ou qualquer região da face do

outro animal (quando não é possível fazer distinção da região)

Interação potencialmente afiliativa (2) Neves & Rios

Apoiar a cabeça no outro

Um animal apóia a cabeça sobre o outro animal, geralmente apoiando também as patas

Interação afiliativa (4) Manaf & Oliveira

Apoiar as patas anteriores

sobre o outro

Um animal apóia as patas anteriores na cabeça ou tórax do outro Interação afiliativa (4) Neves & Rios

Ficar em baixo

Um animal enfia a cabeça embaixo da cabeça ou tórax do outro, ficando por alguns

instantes nessa posição

Interação afiliativa (4) Neves & Rios

Parar em contato

Um animal pára em contato corporal com o outro, muitas vezes em sentido antiparalelo,

podendo ou não realizar outras ações durante este contato. Duração mínima de 5

segundos

Interação afiliativa (4) Neves & Rios

Passar em contato corporal Um animal passa rente ao outro animal, esfregando a lateral do focinho ou do corpo Interação afiliativa (4) Manaf

Alolimpeza Um animal penteia a região da cabeça ou do pescoço do outro animal Interação com alto teor afiliativo (8) Manaf & Oliveira

Permanecer em contato

Um animal permanece em contato a outro por tempo continuado, geralmente em sentido

paralelo, podendo realizar outras ações durante este contato. Duração mínima de 30

segundos

Interação com alto teor afiliativo (8) Este trabalho

Repousar em contato Um animal repousa em contato com o outro animal Interação com alto teor afiliativo (8) Este trabalho

Fig. 01: Comparação entre as espécies Thrichomys apereoides (APE), Trinomys iheringi denigratus

(DEN) e T. yonenagae (YON), quanto à proporção de exibição dos diferentes níveis de agonismo

(esquerda) e afiliação (direita) ocorridos em suas interações sociais, em situação artificial de grupo em

cativeiro. O nível de cada interação social (1 a 4 de cima para baixo) refere-se à classificação progressiva

das diferentes intensidades pelas quais os comportamentos podem ser expressos. A proporção de

exibição de um nível é representada pela razão entre o total de comportamentos deste nível e o total de

comportamentos sociais, ambos ocorridos na colônia.

Fig. 02: Comparação entre as espécies Thrichomys apereoides (APE), Trinomys iheringi denigratus (DEN) e

T. yonenagae (YON), quanto aos níveis de agonismo e afiliação relativos dos pares Macho x Macho, Fêmea x

Macho, Fêmea x Fêmea, em situação artificial de grupo em cativeiro. O nível de agonismo de um par é

representado pela proporção entre o valor ponderado de agonismo do par (total de comportamentos

agonísticos ocorridos entre o par multiplicados por seus respectivos pesos) e o valor ponderado de

comportamentos da colônia (total de comportamentos sociais ocorridos na colônia multiplicados por seus

respectivos pesos). O nível de afiliação de um par é calculado seguindo o mesmo critério, substituindo-se os

comportamentos agonísticos pelos comportamentos afiliativos. Os valores para os pares FxM foram

representados pela média destes pares em suas respectivas colônias

Figura 03: Cladograma baseado nas diferenças de caracteres encontradas entre as

espécies

Thrichomys apereoides, Trinomys iheringi denigratus e T. yonenagae, em

situação artificial de grupo em cativeiro, quanto à proporção de exibição dos diferentes

graus de agonismo e afiliação ocorridos em suas interações sociais e quanto aos

níveis de agonismo e afiliação relativos dos pares Macho x Macho (MM), Fêmea x

Macho (FM), Fêmea x Fêmea (FF). As setas direcionadas para cima significam uma

alta intensidade para a interação em questão, assim como setas direcionadas para

baixo significam um baixo valor. Setas mais espessas representam maior intensidade

nestas interações. O sinal “+” caracteriza um incremento em determinado caráter.

“AGO I” representa “Nível 1 de Agonismo”, “AFF III” representa “Nível 3 de Afiliação”, e

assim, sucessivamente. “AGO MM” significa “Grau de Agonismo no par MxM”, assim

como “AFF FF” significa “Grau de Afiliação no par FxF”. Consideramos como caráter

plesiomórfico para uma espécie de

Trinomys, o caráter compartilhado com o grupo

externo (

T. apereoides). Um caráter significantemente diferente do grupo externo foi

considerado apomórfico.

Tabela 03: Freqüências relativas das interações sociais ocorridas entre as díades das espécies

Thrichomys apereoides (colônias de 1 a 4), Trinomys i. denigratus (colônias de 5 a 8) e T.

yonenagae

(colônias de 9 a 12), em situação artificial de grupo em cativeiro. A freqüência relativa

equivale à proporção entre o número de interações ocorridas entre o par e o número total de

interações da colônia. A largura das setas nos sociogramas é proporcional à esta freqüência.

COLÔNIA M I x F I M I x F II M I x M II F I x M II F II x M II F I x F II

1 0,23 0,34 0,00 0,00 0,00 0,43

2 0,49 0,22 0,00 0,00 0,00 0,29

3 0,14 0,39 0,00 0,00 0,00 0,47

4 0,44 0,26 0,00 0,00 0,00 0,30

5 0,35 0,00 0,32 0,33 0,00 0,00

6 0,32 0,35 0,00 0,00 0,00 0,33

7 0,14 0,18 0,17 0,15 0,20 0,16

8 0,17 0,18 0,17 0,18 0,15 0,14

9 0,22 0,14 0,14 0,18 0,14 0,18

10 0,16 0,21 0,12 0,14 0,16 0,21

11 0,20 0,15 0,18 0,17 0,15 0,16

12 0,17 0,19 0,16 0,16 0,15 0,17

Figura 04: Sociogramas representando a estrutura social formada em cada uma das colônias de

Thrichomys apereoides. A largura das setas é proporcional à quantidade de interação social que

ocorreu entre cada par. Os valores que estão na parte interna do sociograma indicam o Índice de

Afiliação. Os demais valores representam: afiliação relativa da interação (assinalados com “+”) e

agonismo relativo da interação (assinalados com “-“). O quadro na parte inferior da ilustração

indica o total de comportamentos afiliativos e agonísticos identificados durante a análise.

Figura 05: Sociogramas representando a estrutura social formada em cada uma das colônias de Trinomys iheringi denigratus (A) e T. yonenagae

(B). A largura das setas é proporcional à quantidade relativa de interação social que ocorreu entre cada par. Os valores que estão na parte interna

do sociograma indicam o Índice de Afiliação. Os demais valores representam: grau de afiliação da interação (assinalados com “+”) e grau de

agonismo da interação (assinalados com “-”). O quadro na parte inferior da ilustração indica o total de comportamentos afiliativos e agonísticos

identificados durante a análise.

CONCLUSÕES GERAIS

1. Valores mais altos para os níveis de agonismo em Thrichomys apereoides, e

não compartilhados por

Trinomys i. denigratus e T. yonenagae, corroboram a

hipótese de que esse caráter é plesiomórfico em

Trinomys.

2. A associação positiva, entre freqüência de interação e grau de afiliação, e

freqüência de interação e grau de agonismo, em

T. apereoides, reflete uma

instabilidade social nesta espécie. Isto indica, portanto, um padrão de

organização solitário na natureza.

3. Indícios de poliginia para

T. apereoides (p.ex. gravidez das fêmeas de uma

mesma colônia) parecem explicar a baixa ocorrência de laços entre macho e

fêmea.

4. Os baixos valores da variável “grau de agonismo”, para os pares de machos

T. i. denigratus e T. yonenagae, indicam uma redução da agressividade

nesses pares como apomorfia para o clado 2.

5. Os altos valores da variável “grau de afiliação”, para os pares de machos e

de fêmea e macho de

T. i. denigratus e T. yonenagae, indicam um aumento

da afiliação nesses pares como apomorfia para o clado 2.

T. i. denigratus apresentou valores para o Índice de Afiliação tão altos quanto

T. yonenagae. Laços entre fêmea e macho parecem ser um possível padrão

para essas espécies. Conseqüentemente, alta afiliação e laços entre fêmea e

macho parecem ser características do clado 2 de

Trinomys.

T. yonenagae parece apresentar um incremento na socialidade, refletido em

uma maior freqüência de interações afiliativas de contato efêmero que

sugerem uma alta tolerância e socialidade entre os indivíduos.

8. Os resultados deste trabalho, em conjunto com as informações disponíveis

pra

Trinomys, sugerem que a socialidade estaria relacionada ao padrão de

uso de recursos em área aberta. Essa socialidade mais elevada seria tanto

uma exaptação como uma adaptação às dunas, a depender do grau de

socialidade referido.

9. A plasticidade fenotípica de T. yonenagae, já documentada em estudos de

campo e laboratório, foi refletida nas diferentes estruturas sociais formadas

nos grupos. Tal plasticidade, talvez esteja relacionada às restrições

ecológicas do ambiente, diferente do que tem sido apontado em outras

espécies de vertebrados, onde essa flexibilidade está relacionada às variáveis

ecológicas.

10. O método, por nós proposto, para acessar estrutura social, parece ser

frutífero, já que possibilitou a identificação de uma importante sinapomorfia do

clado 2 de

Trinomys, antes considerada autapomorfia para T. yonenagae.

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