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ALICE TORRES BARBOSA
Salvador
2008
Aumento do Repertório Acústico
e da Socialidade: um Estudo com
Roedores Equimiídeos
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ALICE TORRES BARBOSA
Aumento do Repertório Acústico e da
Socialidade: um Estudo com Roedores
Equimiídeos
Dissertação apresentada ao Instituto
de Biologia da Universidade Federal
da Bahia, para a obtenção de Título
de Mestre em Ecologia e
Biomonitoramento.
Orientador(a): Dr. Pedro Luís
Bernardo da Rocha
Salvador
2008
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FICHA CATALOGRÁFICA
Barbosa, Alice Torres
Aumento do Repertório Acústico e da
Socialidade: um Estudo com Roedores Equimiídeos
58 páginas
Dissertação (Mestrado) - Instituto de
Biologia da Universidade Federal da Bahia.
1. Comunicação 2. Acústica 3.
Socialidade I. Universidade Federal da
Bahia. Instituto de Biologia.
Comissão Julgadora:
____________________________ _______________________
Profa. Dra. Elizabeth Spinelli de Oliveira Prof. Dr. Gilson E. Iack Ximenes
_____________________________
Prof. Dr. Pedro Luís B. da Rocha
Dedicatória
À minha princesinha, minha filha Beatriz,
amor da minha vida.
Epígrafe
“Sonhe com aquilo que você quiser.
Seja o que você quer ser,
porque você possui apenas uma vida
e nela só se tem uma chance
de fazer aquilo que se quer.
...
As pessoas mais felizes
não têm as melhores coisas.
Elas sabem fazer o melhor
das oportunidades que aparecem
em seus caminhos.”
(Há momentos) Clarice Lispector
1
Agradecimentos
À FAPESB, pela bolsa de mestrado (outorga nº 1370/2006).
Ao Prof. Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha, pela sua excelente orientação e por ser um
exemplo como pesquisador e professor, agindo sempre com ética e seriedade, sem o qual,
com certeza, seria impossível a existência deste trabalho.
Ao Prof. Dr. Charbel Niño El-Hani, pela co-orientação, a qual teve importante papel para a
realização deste trabalho.
À Universidade Federal da Bahia e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Biomonitoramento-UFBA.
Ao IBAMA por ter cedido à licença de coleta dos animais.
A Jussara Neves Cavalcante Gomes, Ju, secretária deste programa, por todo apoio e por ser
sempre solícita e atuante nas suas funções.
Ao meu esposo Vitor e minha filha Beatriz pelo amor e carinho de todos os dias e pela
paciência e compreensão durante essa difícil jornada.
Aos meus pais, por todo o amor, pela minha criação e formação e por sempre apostarem no
meu potencial como pessoa e profissional.
Ao meu irmão Mateus e minha cunhada Luciana, pela amizade e cumplicidade de sempre.
A minha avó, pelo amor, incentivo, exemplo e apoio integral durante toda a minha vida.
A minha dinda, Tia Ana, por ser uma segunda mãe para mim e por ter me ajudado nos
momentos que eu mais precisava.
Ao meu tio Artur, pelo exemplo como profissional e incentivo nessa minha jornada.
Aos membros da banca examinadora, Dra. Elizabeth Spinelli de Oliveira e Dr. Gilson
Evaristo Iack Ximenes, por virem de longe para dar importantes contribuições para a
melhoria deste trabalho.
Aos meus colegas e professores do Mestrado em Ecologia e Biomonitoramento, por seus
preciosos ensinamentos, os quais contribuíram para o meu crescimento profissional e
pessoal, em especial ao Prof. Dr. Marcelo Napoli, por sua disponibilidade e empréstimos de
equipamentos.
2
Às minhas amiguinhas “problemáticas”, Aline Borges do Carmo, Ilai Moradillo Alves,
Alessandra Soledade Barreiro e Carolina Estevam de Pinho Almeida, por estarem juntas
comigo nesta difícil caminhada.
A Carolina Almeida, Aline Carmo e Vitor Rios por dividirem as nossas árduas tarefas do
projeto das colônias.
A Aline Carmo, pela amizade, apoio, por nossas discussões científicas e por realizar junto
comigo as análises de som.
A Jorge Nei Silva de Freitas, pela amizade e por ter auxiliado com a sua experiência e
disponibilidade de sempre nas coletas, nas análises estatísticas e com suas valiosíssimas
contribuições para este trabalho.
Aos colegas do LVT, os quais contribuíram com suas críticas e sugestões para tornar esse
trabalho mais interessante, e em especial a: Albérico Saldanha-Filho (com sua
disponibilidade de sempre), Érica Neves, Thiago de Sá, Tatiane Barduke, André Mendonça,
Wilton Fahning e Agustín Guerrero.
A Daniel, por sua ajuda tecnológica.
A Ademir, por seu apoio incondicional na coleta do Trinomys ihering denigratus em
Jaguaripe.
A Seu Neném, por permitir a utilização da sua fazenda e por apoiar nossa equipe de
trabalho na coleta de Thrichomys apereoides em Feira de Santana. E a Huguinho, nosso
“mateiro mirim”, pela ajuda nas coletas.
A Ilai Alves, Wellington dos Santos (Wly) e toda a equipe da coleta de Trinomys
yonenagae.
Às estagiárias Ana Carina Silva, Mônica Klein e Gabrielle Winandy, pelo apoio na
manutenção dos animais no biotério.
3
Índice
Introdução geral .......................................................................................... 04
Referências bibliográficas ................................................................... 05
Capítulo I - Manuscrito para apreciação .................................................. 11
Abstract/Resumo ................................................................................. 13
1. Introdução ........................................................................................ 17
2. Materiais e Métodos ........................................................................ 20
2.1. Coleta dos animais ............................................................. 20
2.2. Procedimentos do experimento .......................................... 23
2.3. Análises .............................................................................. 24
3. Resultados ....................................................................................... 26
4. Discussão ......................................................................................... 30
5. Referências bibliográficas .............................................................. 37
Conclusões gerais ......................................................................................... 43
Apêndices ...................................................................................................... 44
Figuras das arenas utilizadas no experimento (Figura 1A e B) .......... 44
Tabela de tipos de som por espécie (Figura 2) .................................... 45
Cladograma das espécies (Figura 3) .................................................... 49
Tabela 1 ............................................................................................... 50
Tabela 2 ............................................................................................... 51
Tabela 3 ............................................................................................... 52
Gráfico dos resultados da ANOVA (Gráfico 1) .................................. 53
4
Introdução Geral
A palavra comunicação é comumente utilizada de diversas formas por pessoas e na
literatura. Se tentarmos encontrar uma definição para o termo, encontraremos não
somente uma, mas uma série delas: é um ato que media a reação de dois (ou mais)
organismos; é um processo que evoca uma mudança de comportamento; é uma ação que
altera a probabilidade de um padrão de comportamento, de modo adaptativo para um
dos interagentes, ou para ambos; é a transferência de informações via sinais de um
emissor para um receptor, reconhecida pela alteração no comportamento do receptor; é
um processo no qual os atores usam sinais ou “displays” especificamente desenhados
para modificar o comportamento do ‘reator’ (Bradbury & Vehencamp 1998). Cientistas
e filósofos se alternam na defesa de diferentes propriedades (necessárias e suficientes)
para definição do fenômeno. Entretanto, existe ao menos um consenso pela maior parte
dos autores que acreditam que a comunicação envolve uma informação enviada de um
emissor para um receptor e o uso subseqüente desta pelo receptor na definição de seu
comportamento (Bradbury & Vehrencamp 1998).
Existem inúmeras motivações para o estudo da comunicação animal. Dentre elas
podemos destacar que ela representa papel central nas sociedades; é uma importante
ferramenta para estudo de evolução e na aplicação de estudos de isolamento reprodutivo
e especiação; é útil na identificação dos tipos e quantidades de informação que os
animais enviam uns aos outros; além de poder ser utilizada para melhorar o bem-estar
tanto de animais selvagens como de domésticos.
Dentro da comunicação animal encontramos algumas modalidades, os canais
comunicativos, as quais se encontram relacionadas aos sentidos utilizados, quais sejam,
5
visual, tátil, elétrica, química e acústica. Os canais comunicativos sofrem restrições
tanto físicas (em relação a fatores ambientais como luminosidade e características do
meio condutor), quanto filogenéticas (em relação a características da espécie como
tamanho corpóreo, sistema respiratório e aparato vocal) e, portanto, sua presença nas
diferentes espécies está sujeita às características do ambiente em que elas vivem e à
evolução filogenética destas. Segundo Bradbury & Vehrencamp (1998), as restrições
físicas e filogenéticas ocorrem mais comumente na comunicação acústica, seguida pela
visual.
A comunicação acústica ocorre apenas em algumas espécies dos grupos de
artrópodes e vertebrados. Entre os vertebrados, os anfíbios anuros, aves e mamíferos
utilizam essa modalidade comunicativa. Esses grupos de espécies podem utilizar
exclusivamente o canal acústico (algumas espécies de morcegos e cetáceos e maioria
dos anfíbios e aves), mas a maior parte delas utiliza-os combinados com outros canais,
principalmente com o visual (Vielliard 2005). Esse tipo de canal apresenta diversas
vantagens como, por exemplo, rapidez no envio, possuindo transmissão instantânea e
direcional; é bastante flexível e complexo, podendo gerar grandes quantidades de
informação; pode ser utilizado na ausência de luz e; é utilizado em uma série de
exibições comportamentais (corte e acasalamento, forrageamento em cardumes,
exibições agonísticas, sinais de alerta, etc.).
Acredita-se que a comunicação acústica medie todos os comportamentos sociais
importantes nas espécies que a utilizam (McGregor & Peake 2000). Levando isso em
consideração, parece haver um consenso na literatura de que a comunicação se
desenvolva na medida em que aumenta a complexidade social nas espécies. Isso nos
6
leva a acreditar que o canal acústico também deve se desenvolver com a socialidade das
espécies que o utilizem. De fato, em alguns trabalhos, principalmente com aves,
golfinhos e roedores sciurídeos, isso foi verificado (Freeberg 2006; Snowdon &
Hausberger 1999; Blumstein & Armitage 1997). Além disso, acredita-se que a
complexidade do repertório acústico de determinada espécie aumente com o incremento
da socialidade (Vielliard, 1997).
Dentre os roedores da família Echimyidae, os ratos-de-espinho (gêneros
Proechimys, Hoplomys e Trinomys) parecem destacar-se por sua diversidade
taxonômica, morfológica e ecológica (Leite & Patton 2002). Informações da literatura
sugerem que as espécies destes gêneros são solitárias (Emmons e Feer 1997; Eisenberg
& Redford 1999), com evidências para existência de territorialidade entre as fêmeas de
Proechimys (Bergallo 1995; Aguilera 1999). Porém, alguns estudos apontam para uma
diversidade de níveis de socialidade no gênero Trinomys (Freitas et al. 2003; Freitas et
al. 2008; Rios 2005; Neves 2004; Barduke 2008; Saldanha-Filho 2008), com Trinomys
yonenagae apresentando o maior nível de afiliação (Freitas et al. 2008).
Este trabalho faz parte de um conjunto de investigações que tem se dedicado a
explorar a evolução do comportamento, morfologia e socialidade do gênero Trinomys e
espécies aparentadas. Entretanto, faltam ainda peças chaves para o entendimento da
evolução comportamental deste gênero, sobretudo o que tem influenciado na
socialidade das espécies. Neste ponto, a comunicação, em particular a comunicação
acústica, representa uma peça importante desse maravilhoso “quebra-cabeças”,
preenchendo uma importante lacuna para uma melhor compreensão deste grupo animal.
Nesse contexto, o presente trabalho pretendeu descrever o repertório acústico de três
7
espécies de equimiídeos, Trinomys yonenagae, Trinomys ihering denigratus e
Thricomys apereoides com o objetivo de relacionar o tamanho dos repertórios ao nível
de socialidade das espécies, bem como avaliar ocorrência de caracteres evolutivos das
linhagens de Trinomys.
8
Referências Bibliográficas (Introdução Geral)
Aguilera, M. 1999: Population ecology of Proechimys guairae (Rodentia: Echimiydae).
Mammalia 80, 487-498.
Barduke, T. V. 2008: Estudo do repertório comportamental e das seqüências
comportamentais do rato-de-espinho (Trinomys iheringi denigratus) durante interações
sociais induzidas. Monografia. Instituto de Biologia-UFBA.
Bergallo, H. G. 1995: Comparative life-history characteristics of 2 species of rats,
Proechimys iheringi and Oryzomys intermedius, in an atlantic forest of Brazil
comparative life-history characteristics of 2 species of rats, Proechimys iheringi and
Oryzomys intermedius, in an atlantic forest of Brazil. Mammalia 59, 51-64.
Blumstein, D. T. & Armitage, K. B. 1997: Alarm calling in yellow-bellied marmots: I.
The meaning of situationally variable alarm calls. Animal Behaviour 53, 143-171.
Bradbury, J. W. & Vehrencamp, S. L. 1998: Principles of Animal Communication.
University of California, San Diego.
Eisenberg, J. F., K. H. Redford. 1999: Mammals of the Neotropics – The Central
Neotropics Vol. 3. The Univ. of Chicago Press, Chicago, IL.
Emmons, L. & Feer, F. 1997: Neotropical rainforest mammals: a field guide. Univ. of
Chicago Press, Chicago.
Freeberg, T. M., Baker, M. C., Bloomfield, L. L., Charrier, I., Gammon, D. E.,
Hailman, J. P., Lee, T. T. Y., Lucas, J. R., Mennill, D. J., Sturdy, C. B. 2006: Status
9
signaling and communication networks. Synopsis III. Complexities in vocal
communication.
Freitas, J. N. S., El-Hani, C. N., Rocha, P. L. B. 2003: Affiliation in the Torch Tail Rat,
Trinomys yonenagae (Rodentia: Echimyidae), a Sand-dwelling rodent from Brazilian
Semiarid Caatinga: Evolutionary Implications. Revista de Etologia 05 (02), 61-73.
Freitas, J. N. S., El-Hani, C. N., Rocha, P. L. B. 2008: Affiliation in Four Echimyid
Rodent Species based on Intrasexual Dyadic Encounters: Evolutionary Implications.
Ethology 114, 389-397.
Leite, Y. L. R. & Patton, J. L. 2002: Evolution of South American spiny rats (Rodentia,
Echimyidae): the star-phylogeny hypothesis revisited. Molecular Phylogenetics and
Evolution 25, 455-464.
McGregor, P. K. & Peake, T. M. 2000: Communication networks: social environments
for receiving and signalling behaviour. Review. Actha Ethology 02, 71-81.
Neves, E. S. 2004: Diferenças sexuais do repertório comportamental de Trinomys
yonenagae (Rodentia: Echimyidae) e seqüências comportamentais exibidas por díades
de fêmeas em situação de cativeiro. Monografia. Universidade Federal da Bahia-
UFBA. 56p.
Rios, V. P. 2005: Seqüências comportamentais exibidas por díades de Trinomys
yonenagae (Rodentia: Echimyidae) em situação de cativeiro e análise de séries
temporais de comportamentos utilizando modelagem computacional. Monografia.
Universidade Federal da Bahia-UFBA. 79p.
10
Saldanha-Filho, A. J. M. 2008: Evolução dos tipos de comportamentos sociais em
Trinomys (Rodentia: Echimyidae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal da
Bahia-UFBA. 76p.
Snowdon, C. T. & Hausberger, M. 1999: Social Influences on Vocal Development.
Cambridge University Press, Cambridge.
Vielliard, J. M. E. 1997: O Uso de Caráteres Bioacústicos para Avaliações Filogenéticas
em Aves. Anais de Etologia 15, 93-107.
Vielliard, J. M. E. 2005: A diversidade de sinais e sistemas de comunicação sonora na
fauna braseileira. In: I Seminário Música Ciência e Tecnologia 01, 145-152.
11
MANUSCRITO PARA APRECIAÇÃO
Este capítulo apresenta o manuscrito intitulado “Aumento do Repertório Acústico e
da Socialidade: um Estudo com Roedores Equimiídeos”, cuja versão em inglês será
submetida para publicação no periódico científico ETHOLOGY. Este manuscrito é
fruto dos resultados, discussão e conclusões originados a partir do desenvolvimento da
presente dissertação. Os critérios de elaboração e formatação seguem as normas deste
periódico, presentes em anexo a esta dissertação.
12
“Aumento do Repertório Acústico e da Socialidade: um Estudo com Roedores
Equimiídeos”
Alice Torres Barbosa *¹; Charbel Niño El-Hani *²; Aline Borges do Carmo *
3
&
Pedro Luís B. da Rocha (autor para correspondência)*
4
.
* Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Salvador, Brasil. Rua Barão de
Geremoabo, s/n – Ondina; Campus de Ondina – Salvador – Brasil
CEP. 40170-290 TEL: 55-71-3283-6559, FAX: 55-71-3283-6513
¹[email protected], ²
charbel @ufba.br, ³[email protected],
4
[email protected]
13
“The Increase of the Acoustic Repertoire and Sociality: a Echimiydae Rodent Study”
Abstract
As communication mediates all important social behaviors, species with higher social
complexity should present a more diverse sign repertoire, including the acoustic
repertoire. However, few studies have assessed the relationship between acoustic
repertoire size and social complexity in animal lineages based on a phylogenetic
framework. The aim of this study has two aims: first, evaluate if the acoustic repertoire
size in three Echimyidae species (Trinomys yonenagae, Trinomys ihering denigratus
and Thrichomys apereoides) correlates with their degree of sociality and second,
identify autapomorphic acoustic signs in the repertoire of Trinomys linages. We
performed four experiments based on groups of four adult individuals (two males and
two females) recording sound emissions during 15 days under captivity. We analyzed
the last 5 days recorded (540 hours). We registered 22 kinds of sounds for most social
species (T. yonenagae), 12 for the species with intermediate social level (T. i.
denigratus) and nine for the less social one (T. apereoides). Our phylogenetic analyses
indicated that the increase of acoustic repertoire in Trinomys was due to the evolution of
three tonal whistles and five atonal sounds. In T. yonenagae, such increment was based
mostly on tonal whistles (11) and there was no increment in T. i. denigratus acoustic
repertoire. The acoustic repertoire of T. apereoides was based on tonal screams and
atonal sounds. In some vertebrate species, whistles occur in the context of physical
contact and the screams and atonal sounds in aggression contexts. If this represents a
14
general pattern, the great difference among the repertoire of the species here studied is
related to distinct funtion of agression and affiliaton.
Key-words: Acoustic communication, sociability, evolution, Echimyidae, Trinomys.
15
“Aumento do Repertório Acústico e da Socialidade: um Estudo com Roedores
Equimiídeos”
Resumo
Como a comunicação media todos os comportamentos sociais importantes, então
espécies com maior complexidade social devem apresentar um repertório mais
diversificado de sinais, incluindo o repertório acústico. Contudo, há poucos estudos que
avaliem, filogeneticamente, a relação entre o aumento do repertório acústico e a
complexidade social de linhagens animais. O objetivo deste trabalho foi avaliar se o
tamanho do repertório sonoro de três espécies de equimídeos (Trinomys yonenagae,
Trinomys ihering denigratus e Thrichomys apereoides) aumenta com o grau de
socialidade dessas, a partir da ocorrência de autapomorfias do repertório acústico nas
linhagens de Trinomys. Registramos 22 tipos de sons para a espécie mais social (T.
yonenagae), 12 para a espécie com socialidade intermediária (T. i. denigratus) e 9 para
a menos social (T. apereoides). A partir das análises, concluímos que houve diferença
no tamanho do repertório, sendo decrescente da espécie de maior socialidade (Trinomys
yonenagae), até a de menor socialidade (Thrichomys apereoides). Nossa análise
filogenética indicou que o aumento do repertório sonoro no gênero deveu-se ao
surgimento de 3 assovios tonais e 5 sons atonais. Em T. yonenagae, esse aumento foi
baseado principalmente nos assovios tonais (11) e não houve aumento no repertório em
T. i. denigratus. O repertório de T. apereoides é baseado em gritos tonais e sons atonais.
Em algumas espécies de vertebrados os assovios ocorrem em contextos de contato
físico e os gritos e sons atonais em contextos de agressividade. Se esse padrão
16
representar um fenômeno geral, a grande diferença entre os repertórios das espécies
estudadas pode estar relacionada a funções distintas de agressão e afiliação.
Palavras-chave: Comunicação acústica, socialidade, evolução, Echimyidae, Trinomys.
17
1. Introdução
Apesar da ampla diversidade das definições de comunicação utilizadas na literatura,
quase todos os autores consideram que ela envolve uma informação enviada de um
emissor para um receptor e seu uso subseqüente pelo receptor na definição de seu
comportamento (Bradbury & Vehrencamp 1998). A comunicação atua mediando todos
os comportamentos sociais importantes (McGregor & Peake 2000). Deste modo, alguns
autores costumam afirmar que todo comportamento social envolve comunicação (Deag
1980). Quanto mais sociais as espécies, mais elas têm o que comunicar (Blumstein
2003). Então, espécies com maior complexidade social devem apresentar um repertório
mais diversificado de sinais do que espécies com menor complexidade social.
Diferentes modalidades sensoriais (visão, audição, olfato, tato), além de mediarem
uma série de funções não-sociais, como alimentação e orientação espacial, também
estão associadas a diferentes tipos de sinais na comunicação social, como exibições,
marcação de território, etc. A audição, por exemplo, além de conferir habilidades de
orientação espacial e de localização de presas e predadores, também pode ser utilizada
na mediação de encontros entre membros da mesma espécie (Fletcher 1992). O valor
comunicativo dos chamados nos animais pode estar relacionado a diversas funções
biológicas, como função de localização, função emotiva, função de alarme, função
agonística e afiliativa (Brudzynski 2005),
sendo utilizados em diferentes contextos
sociais. Assim como o repertório geral de comunicação deve se ampliar com o
incremento da sociabilidade, também o repertório de sinais sociais acústicos deve ser
mais variado em espécies mais sociais (Vielliard 1997). Essa relação foi detectada para
aves (Vielliard 2005; Freeberg 2006), roedores sciurídeos (Blumstein & Armitage 1997)
18
e golfinhos (Snowdon & Hausberger, 1999). O repertório acústico das espécies
desenvolve-se, portanto, especialmente em relação às necessidades de sua organização
social (Vielliard 2005).
A sofisticação da comunicação acústica pode se expressar tanto no aumento do
número de tipos de sinais ao longo da evolução como no desenvolvimento de variações
individuais no modo da emissão de um determinado sinal (assinaturas individuais), que
permitem o reconhecimento de cada membro do grupo social durante seus eventos de
interação (Brudzynski 2005). A discriminação entre o que constitui um tipo de sinal e o
que representam assinaturas individuais, contudo, nem sempre é facilmente realizável,
pois depende da avaliação do contexto social da emissão, da identificação precisa do
emissor e da caracterização da variabilidade inerente à própria assinatura. Por esse
motivo, muitas vezes a literatura define o limite entre tipos e assinaturas individuais de
modo pouco formal (Pfalzer & Kucsh 2003; Pepper et al. 1991; Peters & Tonkin-
Leyhausen 1999).
Pepper et al. (1991) descreveram um amplo repertório acústico com 17 tipos de
sinais na espécie de roedor social Heterocephalus glaber, tamanho comparável ao de
outras espécies sociais como Helogale parvula (Carnivora; Heperstidae) e Numida
meleagris ou galinha-de-angola (Galliformes; Numididae), e concluiu que o aumento do
repertório acústico e a ampliação da socialidade devem ter evoluído
concomitantemente. Comparando Heterocephalus glaber com espécies de roedores
solitários subterrâneos, como
Ctenomys talarum (5 tipos de som) (Schleich & Busch
2002), por exemplo,
a espécie apresentou um repertório muito maior. Em outro estudo
que investigou espécies de primatas não-humanos (McComb & Semple 2005), foi
19
realizado um teste de regressão múltipla, a partir de dados já descritos na literatura, o
qual encontrou uma forte correlação positiva entre todas as variáveis utilizadas como
medida de socialidade (medida com base em tamanho do grupo e tempo de
alogrooming) e tamanho do repertório acústico (número de tipos de sinais acústicos).
Este, contudo, é um exemplo dos poucos trabalhos que avaliaram adequadamente essa
relação evolutiva (McComb & Semple 2005), pois, diferentemente dos estudos
anteriormente citados, baseou-se em contextos filogenéticos explícitos, necessários para
a obtenção de conclusões evolutivas mais robustas.
Os roedores equimiídeos representam um dos grupos mais diversificados em termos
de hábitos de vida e constituem, desse modo, um modelo potencialmente frutífero para
estudos evolutivos (Galewiski et al. 2005). Dentro desta família, o gênero Trinomys é
um modelo interessante para testar a associação entre socialidade e tamanho do
repertório acústico, pois se trata de um grupo com uma filogenia bem estabelecida, já
que é suportado como monofilético pelos estudos de Lara et al. (1996), Lara & Patton
(2000), Leite & Patton (2002) e de Carvalho & Salles (2004). Diversos estudos indicam
que o grupo apresenta espécies com diferentes graus de socialidade, incluindo desde
espécies mais solitárias, com comportamentos mais agressivos, até as espécies mais
sociais, com comportamentos mais afiliativos (Freitas et al. 2003; Freitas et al. 2008;
Saldanha-Filho 2008). Em seu estudo, Freitas et al. (2008) avaliaram a socialidade de
quatro espécies de equimídeos e detectaram que Trinomys yonenagae apresenta o maior
nível de afiliação, enquanto Trinomys minor e Thrichomys apereoides (espécie de
gênero de parentesco próximo ao Trinomys e usada como grupo externo), o menor
nível. Trinomys iheringi denigratus apresentou um nível intermediário. Pouco se
20
conhece, contudo, sobre o repertório acústico dessas espécies. Um estudo preliminar
com a espécie Trinomys yonenagae mostrou que esta é capaz de produzir um amplo
repertório, abrangendo sons vocais (sete tipos) e não vocais (um tipo, o tamborilamento)
audíveis (Manaf & Oliveira 2000). O estudo, contudo, não fez a descrição de todos os
tipos sonoros detectados, no qual apenas cinco tipos de sons foram registrados e
caracterizados em termos de freqüência, número de harmônicos, duração e intensidade.
Dada a escassez, na literatura, de avaliações empíricas da associação prevista entre
tamanho do repertório sonoro e o grau de socialidade, o presente trabalho objetiva
avaliar se o tamanho do repertório sonoro de três espécies de equimídeos, Trinomys
yonenagae, Trinomys ihering denigratus e Thrichomys apereoides, aumenta com a
socialidade dessas espécies. Caso isso ocorra, T. yonenagae deve apresentar um
repertório maior que o de T. i. denigratus e, este, um repertório maior que o de
Thricomys apereoides. Além disso, esse estudo pretende avaliar a ocorrência de
autapomorfias no repertório acústico das linhagens de Trinomys estudadas a partir da
avaliação da série de transformações mais parcimoniosa para cada tipo de som.
2. Materiais e Métodos
2.1. Coleta dos animais:
Para a realização do presente estudo, utilizamos duas espécies do gênero Trinomys
(Trinomys yonenagae e Trinomys ihering denigratus) e, como grupo externo, a espécie
Thrichomys apereoides por ser uma espécie aparentada a Trinomys (Galewski et al.
21
2005) e por ocorrer em todo o bioma da Caatinga, sendo, portanto, de fácil coleta. Para
cada uma das espécies, foram coletados 16 indivíduos.
A espécie Thrichomys apereoides caracteriza-se por apresentar indivíduos com
hábitos solitários e comportamento agressivo em relação aos co-específicos
(Streilen
1982; Freitas et al. 2008). Coletamos os exemplares da espécie na Serra de São José,
município de Feira de Santana, estado da Bahia (
12°08’S; 39°01’O), durante o mês de
novembro de 2007.
T. i. denigratus é uma espécie presente em áreas de Mata Atlântica. A espécie
apresenta indivíduos com comportamento afiliativo (Freitas et al. 2008), sendo
tolerantes com co-específicos (Saldanha-Filho 2008). Esta
representa, em nosso estudo,
a espécie mais proximamente aparentada a Trinomys yonenagae (Lara & Patton 2000).
Coletamos
os exemplares desta espécie no vilarejo de Camaçandi, município de
Jaguaripe, estado da Bahia (
13°00’S; 38°01’O), no mês de junho de 2007.
T. yonenagae é uma espécie endêmica de uma região de dunas na Caatinga, à beira
do Rio São Francisco, no semi-árido nordestino. Seus representantes apresentam
inúmeras diferenças morfológicas e comportamentais em relação aos congêneres, que
habitam normalmente áreas florestadas. Dentre elas, destaca-se um elevado nível de
afiliação, com co-habitação de tocas comunais provavelmente construídas de forma
cooperativa (Rocha 1995; Freitas et al. 2008). Coletamos
os exemplares desta espécie
na Vila de Ibiraba, município de Barra, estado da Bahia (
10°48’S; 42°50’O), no mês de
agosto de 2007.
Todos os animais utilizados no presente estudo foram coletados e mantidos de
acordo com a legislação em vigor, conforme a licença de nº 0009/2007-
22
NUFAU/IBAMA-BA, processo nº 02006.002120/2005.30, expedida pelo Instituto
Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA).
Para a coleta dos animais, utilizamos armadilhas do tipo Tomahawk, dispostas
aleatoriamente em número de 15 a 30 armadilhas por grade amostral. Quando possível,
colocávamos as armadilhas próximas a pistas deixadas pelos animais, como fezes,
pegadas ou tocas, com o objetivo de aumentar o sucesso de captura. Estabelecemos as
grades amostrais de modo a que distassem pelo menos 300 metros umas das outras.
Utilizamos cinco grades amostrais para as espécies T. yonenagae e T. i. denigratus e
quatro para espécie Thrichomys apereoides.
Após as coletas, encaminhamos imediatamente todos os animais ao laboratório,
onde os mantivemos em caixas individuais de propileno (40x34x16 cm) com ciclo de
claro/escuro de 12:12 horas (on/ off). Alimentamos os indivíduos uma vez por dia com
ração para roedores, por um período de aclimatação que variou, por motivos logísticos,
de um (T. apereoides) a dois (T. i. dengratus e T. yonenagae) meses. Cremos que essa
diferença não é importante para nossas análises, pois, de acordo com Alves (2008), a
manutenção, em cativeiro, de animais de uma dessas espécies por um período de até três
meses não afeta a qualidade de seu comportamento social. Para evitar comunicação
acústica e olfatória prévias ao experimento, mantivemos animais oriundos de grades
distintas em salas separadas até o início do experimento.
23
2.2. Procedimentos do experimento:
Para a condução do experimento, montamos duas arenas utilizando placas de MDF
(placa de fibra de madeira de média densidade) forradas internamente com fórmica
branca e com dimensões de 2,00m x 1,30 m x 0,50 m. Uma divisória com uma abertura
de 30 cm, perpendicular à parede de maior dimensão, dividia a arena em dois setores
(Figura 1). Cobrimos a arena com tela de alumínio para galinheiro para evitar que os
animais escapassem. Utilizamos como substrato maravalha branca para roedores. No
interior de cada setor da arena, colocamos um bebedouro e duas telhas de barro, que
serviam como abrigo para os animais. Administramos a alimentação nos dois setores
das arenas e realizamos a troca de água uma vez por dia, pouco antes do início das
gravações.
Para análise do repertório acústico, realizamos o registro sonoro das espécies em
cada arena através de um microfone direcional Yoga HT 81® com alcance de 18000 Hz
(ou seja, adequado para sons audíveis, de baixa freqüência) conectado diretamente a um
microcomputador. Registramos o som através do programa Avisoft SASLAB
Pro®/Recorder, versão 4.3. A fim de garantir que os sons de animais presentes em uma
arena não fossem gravados pelo microfone da outra arena, dividimos a sala do
experimento em dois setores isolados com espuma do tipo “casca de ovo”.
Após a montagem das arenas, colocamos, em cada uma delas, dois machos e duas
fêmeas adultas da mesma espécie, aparentemente saudáveis, provenientes de grades
distintas e com pesos similares (Tabela 1). As gravações foram iniciadas a partir desse
momento. Esse procedimento se repetiu duas vezes para cada espécie, a partir da
introdução de novos indivíduos, ou seja, que não participaram de experimentos
24
anteriores. Em dois dos experimentos com a espécie Thrichomys apereoides, uma das
fêmeas pariu, e seus filhotes foram imediatamente retirados. As gravações foram
realizadas por um período de quinze dias para cada colônia, sendo gravadas nove horas
por dia, das 18:00 às 03:00 h, período de escuro, já que se tratava de espécies de hábito
noturno. Para a gravação, foram utilizados os seguintes critérios acústicos: largura de
banda (bandwidth)
de 324 Hz, FFT (resolução de freqüência) de 256 pontos, resolução
de tempo de 86 pontos, 50% de sobreposição de amostras e freqüência de amostragem
de 22.05 KHz e 16 bits (seguindo as sugestões do manual para o registro de sons de
roedores do manual Avisoft SASLAB Pro®/Recorder 2006).
2.3. Análises:
Para as análises deste trabalho, utilizamos apenas os últimos cinco dias de registro
sonoro para todas as espécies por considerarmos que, após dez dias de convívio entre os
animais na arena, as relações sociais deveriam estar estabilizadas (Manaf, comunicação
pessoal). Além disso, Almeida (2008), que avaliou aspectos do comportamento dos
animais das mesmas arenas deste estudo, observou que ocorreram lutas apenas nos três
primeiros dias de convivência, o que demonstra uma evolução para estabilização das
relações. Foram analisadas no total 540 horas de som, sendo 180 horas para cada
espécie.
Inicialmente, fizemos uma varredura geral dos últimos cinco dias de gravação para
identificar a ocorrência de sons emitidos em cada arena por espécie. As emissões
sonoras (sons atonais, gritos tonais e assovios tonais) foram comparadas por dois
classificadores humanos com base em sua sensação acústica e na análise visual de
25
gráficos dos espectrogramas. Como resultado, geramos uma classificação dos sons
(mesma sensação acústica) para cada espécie, nomeando-os por onomatopéias. As
classes foram divididas em variantes quando os gráficos (espectrogramas) apresentavam
diferenças visuais maiores (grande variações em termos de freqüência mínima e
máxima, duração e número de harmônicos), embora mantendo semelhança na sensação
acústica. Cada variante foi descrita quanto às freqüências mínima e máxima e ao
número de harmônicos. Como as mesmas variantes ocorreram em diferentes colônias,
elas não foram interpretadas como assinaturas. Diferenças mais sutis dentro de uma
mesma variante ocorreram, e elas podem ser devidas a diferenças anatômicas entre os
indivíduos, que influenciam nas características do som emitido. Deste modo, cada
variante foi considerada um tipo de som e o tamanho do repertório foi avaliado com
base no número de variantes.
Esse procedimento qualitativo de classificação de tipos sonoros é bastante difundido
na literatura para diversos mamíferos, como roedores, cetáceos, morcegos e felinos
(Pepper et al. 1991; Janik 1999; Pfalzer & Kusch 2003; Peters & Tokin-Leyhausen
1999), sendo mais eficiente que análises quantitativas realizadas por métodos
computacionais (Janik 1999).
Testamos a hipótese de que há diferença no tamanho do repertório acústico (usando
como variável dependente os tipos de som, baseados em dados ranqueados) entre as
espécies (fator) através de uma análise de variância de um fator (ANOVA), seguida do
teste de comparação múltipla Games-Howel. Usamos o programa SPSS (versão 13.0)
para as análises.
26
Avaliamos o padrão filogenético de exibição dos diferentes tipos de sons emitidos
no repertório das espécies analisadas com base em informações sobre ocorrência
(presença ou ausência) dos tipos de som por espécie e no cladograma proposto por Leite
& Patton (2002). Para interpretação da evolução do repertório sonoro, utilizamos o
método de comparação com o grupo-externo (Harvey-Pagel 1991), que permite
verificar a série de transformações mais parcimoniosa para cada tipo de som. Todas as
condições (presença e ausência de um som no repertório) compartilhadas pelo grupo
externo e por (pelo menos) uma espécie do grupo interno foram consideradas
plesiomórficas para Trinomys, e a situação alternativa foi considerada apomórfica para a
espécie de Trinomys que a apresentasse.
3. Resultados
Em todas as arenas da espécie Thricomys apereoides, ocorreram lutas entre machos,
o que nos levou a remover o indivíduo atacado para evitar injúrias sérias ou sua morte.
O mesmo ocorreu em uma arena de Trinomys ihering denigratus. Em outra arena dessa
mesma espécie houve a morte de uma fêmea por motivo indeterminado. Esses eventos
ocorreram até o segundo dia de experimento, não fazendo parte, portanto, dos registros
sonoros apresentados neste trabalho. Todas as arenas de Trinomys yonenagae
permaneceram com os quatro indivíduos.
Das 540 horas de registros sonoros, detectamos 3551 episódios de emissões sonoras,
sendo 188 correspondentes a espécie T. yonenagae (número episódios/arena: 89; 83; 9;
7), 151 para T. i. denigratus (73; 38; 29; 8) e 3212 para Thrichomys apereoides (1535;
774; 531; 372).
27
A partir dos episódios, foram descritos, no total, 12 classes de sons, das quais 6
foram atonais: purrr (pur), tchu-tchu (tchu), pif-pif (pif), qui, qué, quic; 1 de grito tonal:
iiih (ih); e 5 de assovios tonais: assovio longo (asl), assovio médio (asm), assovio curto
(asc), assovio fiu (afiu) e assovio fi-ri-fiu (frf). Dentre as classes apresentadas, algumas
foram divididas em variantes (tipos de som): quic, com cinco variantes (quic1, quic2,
quic3, quic4 e quic5); assovio médio, com duas variantes (asm1 e asm2); assovio curto,
com oito variantes (asc1, asc2, asc3, asc4, asc5, asc6, asc7 e asc8); assovio fiu, com
cinco variantes (afiu1, afiu2, afiu3, afiu4 e afiu5); e assovio fi-ri-fiu, com três variantes
(frf1, frf2 e frf3) (Figura 2).
Os sons atonais caracterizam-se por não apresentarem melodias (sensação acústica)
e por serem de curta duração. Suas classes são diferenciadas principalmente pela
freqüência mínima (maior em qui e tchu e menor nas demais) e pelo número de
harmônicos (maior em qué e quic e menor nas demais). Os sons pif, tchu e pur
apresentam-se sempre com repetições, 2, 4 e 7-9, respectivamente. As variantes da
classe quic diferenciam-se basicamente pelos valores de freqüência máxima (mais
baixas em quic4 e progressivamente mais altas nos quics 1, 2, 5 e 3) e pelo número de
harmônicos (menor nos quics 1 e 4 e maior nos demais). O grito tonal é caracterizado
por apresentar grande amplitude de freqüências (freqüência mínima 1 e freqüência
máxima 10), quando comparado às dos demais sons, e por um alto número de
harmônicos (5-13 harmônicos). Os assovios tonais são sonoramente bastante melódicos
e apresentam sempre mais de um harmônico. Suas classes são diferenciadas
principalmente pelo número de harmônicos (maior em asc e menor nas demais) e pela
duração (menor em asc, maior em asl e intermediária nas demais). As variantes da
28
classe asc diferenciam-se basicamente pelo número de harmônicos (menor em asc2 e
asc8, maior em asc 3 e intermediário nas demais); as afiu diferenciam-se principalmente
na posição do primeiro harmônico; as asm principalmente pela freqüência máxima
(menor em asm e maior em asm2) e; as frf variam em relação à freqüência mínima
(menor em frf2 e maior nas demais), freqüência máxima (menor em frf2 e maior nas
demais) e ao número de harmônicos (maior em frf1 e menor nas demais). Os valores
das variantes também apresentaram uma faixa de variação em relação às freqüências
mínima e máxima e ao número de harmônicos, devido, provavelmente, às variações
individuais dos animais que emitiram determinado tipo de som (vide descrição do
repertório acústico das espécies na Tabela 2).
Através da análise qualitativa, baseada nas variantes das classes, classificamos essas
emissões sonoras resultando na descrição de 30 tipos de som para as espécies
analisadas, sendo 22 tipos presentes na espécie T. yonenagae (número de tipos/arena:
21; 17; 6; 6), 12 em T. i. denigratus (11; 8; 7; 5) e 9 em T. apereoides (6; 5; 5; 4). T.
yonenagae apresentou os seguintes tipos de som: qué, quic1, quic2, quic3, quic4, quic5,
asc1, asc2, asc3, asc4, asc5, asc6, asc7, asc8, afiu1, afiu2, afiu3, afiu4, afiu5, frf1, frf2 e
frf3; T. i. denigratus apresentou os sons: qui, ih, quick1, quick2, quick3, quick4, quick5,
asc1, asc3, asc4, asl e afiu1 e; T. apereoides apresentou os sons: tchu, pif, pur, ih, asc1,
asc2, asm1, asm2 e asl. A tabela 2 mostra os tipos e freqüência de episódios de som
encontrados para cada espécie em todas as arenas.
Observa-se que a freqüência de episódios de emissão som de uma espécie em
relação à outra não está relacionada ao número de tipos de sons, pois na espécie com
maior ocorrência de episódios, Thrichomys apereoides, houve o menor número de tipos.
29
Nesta espécie, houve um grande número de ocorrências de dois tipos de som (iiih –
81,8% e pif-pif – 15,4%), os quais representaram 97,2% do total de episódios ocorridos.
Para as demais espécies, a freqüência de episódios de cada tipo de som foi bastante
variável, não havendo sons predominantes (veja valores marcados na coluna para a
espécie Thricomys apereoides da Tabela 3).
Detectamos uma diferença marginalmente significativa entre o número de tipos de
som emitidos pelas três espécies analisadas (ANOVA: F= 4,128, GL= 2, p= 0,053) e a
consideramos como uma efetiva diferença entre as espécies. A diferença mais
significativa entre os pares de espécies ocorreu entre T. yonenagae, que apresentou a
maior média, e T. apereoides, que apresentou a menor média (Games-Howel: p=
0,073), ao passo que T. i. denigratus apresentou valores intermediários, não diferindo
das outras duas espécies (respectivamente, p= 0,845 e p= 0,146).
A avaliação do padrão filogenético dos sons detectou que o ramo ancestral das duas
espécies de Trinomys é possivelmente caracterizado por oito novidades evolutivas,
quais sejam, asc3, asc4, quicks1, quick2, quick3, quick4, quick5 e afiu1. Pelo menos
quatro tipos de sons (ih, asc1, asc2 e asl) são plesiomórficos para o clado que inclui
Thrichomys e Trinomys. Outros cinco tipos (pur, tchu, pif, asm1 e asm2), que ocorreram
exclusivamente em T. apereoides, podem representar tanto autapomorfias desta espécie
quanto plesiomorfias do clado Thrichomys+Trinomys, tendo sido perdidos no ancestral
das 2 espécies de Trinomys deste estudo. Houve também ocorrências de novidades
evolutivas que para as duas espécies do gênero Trinomys. T. yonenagae apresentou doze
novos tipos de som (asc5, asc6, asc7, asc8, qué, frf1, frf2, frf3, afiu2, afiu3, afiu4 e afiu
5) e duas perdas (asl e ih), e T.i. denigratus apresentou um tipo novo (qui) e um perda
30
(asc2). A Figura 3 mostra o cladograma das espécies apontando a evolução dos
caracteres citados.
4. Discussão
No presente trabalho, pretendemos avaliar a relação entre o tamanho do repertório
acústico e o grau de socialidade, baseado no número de variantes (tipos de som)
ocorridas em cada espécie estudada. Para responder esta pergunta, consideramos que os
repertórios acústicos das espécies são representados pelas variantes das classes
propostas: uma vez que as variantes apareceram em mais de uma arena numa dada
espécie, não poderiam representar assinaturas vocais de indivíduos. Segundo Lehongre
et al. (2008), assinaturas individuais vocais são mediadas por fatores como idade, sexo,
familiaridade, tamanho e principalmente pela individualidade (genótipo), que alteram
características físicas do som como a freqüência, as quais são utilizadas no
reconhecimento de determinado indivíduo. Deste modo, a variabilidade nas
características físicas encontradas nas emissões da mesma variante (de freqüência e
número de harmônicos) deve representar as assinaturas individuais vocais.
Uma interpretação alternativa poderia considerar as variantes como assinaturas
individuais vocais dos indivíduos, enquanto que suas classes representariam o repertório
acústico das espécies. Tal interpretação estaria baseada na concepção de que a
assinatura de um indivíduo é definida pelo seu contexto social, no sentido de assemelhar
ou diferenciar sua emissão dos demais indivíduos do grupo. Tais padrões foram
detectados, respectivamente, para cantos em aves (fenômeno denominado “song
31
sharing”: Beecher et al. 2000) e exibições visuais para lagartos (Smith & Martins 2006),
além do comportamento de defesa do território em morcegos (Pfalzer & Kucsh 2003).
Entretanto, a própria literatura que trata de descrição e evolução do repertório de
espécies admite que existe uma grande dificuldade em se definir o nível de variabilidade
que caracteriza diferentes tipos de som daquele que caracteriza diferentes assinaturas
individuais (Searby & Jouventin 2004). Outros estudos, aparentemente não levam em
consideração a variabilidade existente dentro das próprias variantes ou simplesmente
não agrupam essa grande variabilidade em tipos determinados de variantes (Pfalzer &
Kucsh 2003; Pepper et al. 1991; Peters & Tonkin-Leyhausen 1999).
O número de tipos (variantes) estabelecidos no presente estudo para a espécie mais
social, Trinomys yonenagae (22), é comparável com o descrito para outras espécies
sociais de roedores, como Heterocephalus glaber (Pepper et al. 1991) e Cryptomys sp
(Credner et al. 1997), que apresentam 17 (com diversas variantes) e 14 tipos
respectivamente. O número maior encontrado do nosso estudo pode estar relacionado
com o número muito maior de horas de gravação analisadas (180 horas) em comparação
com os outros dois estudos (4,5 horas em Pepper et al. 1991; Credner et al. 1997 não
traz essa informação). Outra diferença entre os três estudos está em que o nosso não
incluiu emissões sonoras em contextos de cuidado parental ou de interação com
predador (relação interespecífica), os quais foram incluídos nos demais trabalhos.
Manaf & Oliveira (2000), que estudaram a espécie T. yonenagae em condições
similares ao do presente trabalho, e Neves (2007), que analisou o comportamento de
tamborilar em contexto de predação, descreveram tipos de som não observados por nós.
Portanto, provavelmente os repertórios acústicos descritos neste estudo não representam
32
o repertório completo das espécies, mas seu repertório em condições específicas e
padronizadas.
A decisão metodológica adotada no presente estudo em relação ao estabelecimento
do repertório acústico das espécies parece representar a melhor opção, visto que, para se
fazer inferências contextuais sobre as variantes, é necessário que sejam feitas relações
entre sons emitidos e seus respectivos contextos, o que seria um próximo passo dentro
do estudo. Esses dados seriam complementares e auxiliariam no entendimento de
algumas questões, porém não invalidariam ou subestimariam os atuais. Um exemplo da
importância deste tipo de trabalho foi testado na definição de assinaturas vocais
individuais em golfinhos, que detectou que não foi necessário o estabelecimento do
contexto para que a análise realizada qualitativamente por humanos fosse efetiva (Janik
1999).
Deste modo, a partir da avaliação do nível de socialidade das espécies definido por
Freitas et al. (2008) e das análises aqui realizadas, concluímos haver diferença do
tamanho do repertório, que foi maior na espécie mais social (Trinomys yonenagae),
intermediário na espécie com socialidade intermediária (Trinomys denigratus) e menor
na menos social (Thrichomys apereoides). As avaliações de nível de socialidade de
Freitas et al. (2008) são compatíveis com os resultados de Saldanha-Filho (2008) e
Almeida (dados não publicados), o que reforça nossa conclusão.
O ambiente de tocas (subterrâneo) é outro fator que pode ter contribuído para maior
utilização da comunicação acústica para a espécie T. yonenagae, servindo como
amplificador sonoro, o que não ocorre em ambientes abertos. Estudos ratos-toupeira-
pelados (Heterocephalus glaber) (Yosida et al. 2007) mostraram que o ambiente
33
subterrâneo realmente tem uma importância no aumento desta modalidade
comunicativa, devido à dificuldade da utilização de pistas visuais. Assim, o repertório
maior de T. yonenagae poderia ter derivado não da sua maior socialidade, mas do hábito
da espécie. O que inclusive, pode ser observado quanto ao caractere morfológico da
espécie diferenciado, bula timpânica aumentada (Rocha 1995). Entretanto, observamos
no presente trabalho que a espécie T. i. denigratus, que não possui hábito fossório,
apresenta um repertório acústico maior que o de T. apereoides, o que indicaria que esse
aumento fosse derivado da maior socialidade da espécie. Outro fator que devemos levar
em consideração é que as três espécies analisadas apresentam hábito noturno, de modo
que a comunicação visual deve ser pouco importante não somente no ambiente de tocas
(T. yonenagae), mas também fora dele. Por fim, a espécie T. yonenagae não é
completamente fossória e, em seu período de atividade, explora extensivamente o
ambiente epígeo (Rocha, 1991; Santos, 2004), inclusive vocalizando fora das tocas
(observações pessoais).
Os roedores, principalmente espécies aparentemente mais sociais, apresentam uma
grande plasticidade comportamental (Tang-Martínez 2003). De fato, T. yonenagae
parece ter uma grande plasticidade acústica, visto que apresentou uma grande variação
no número de tipos de som entre as arenas, quando comparada às demais espécies. A
plasticidade da espécie também se expressa em outros aspectos do comportamento. Nos
experimentos de Marconato (2004) e Manaf & Oliveira (2000), em arenas similares às
nossas, foram detectadas diferenças significativas tanto entre as arenas como entre os
indivíduos da espécie (para Marconato) para mais de um tipo de comportamento
analisado. Além disso, Rocha (1991) e Santos (2004) observaram, em campo, uma
34
grande plasticidade na estrutura social da espécie, com tocas habitadas por apenas um
indivíduo até grupos de diversos tamanhos e composições. Apesar de Almeida (2008),
ter observado um padrão nessa espécie de maior afiliação nas interações entre machos e
fêmeas nas mesmas arenas analisadas no presente estudo, também observou uma grande
variação tanto numa mesma arena quanto entre as arenas, sendo encontrado, inclusive,
baixo grau de afiliação entre pares de macho e fêmea.
Nossa análise evolutiva, baseada no cladograma apresentado por Lara & Patton
(2000), indica que o aumento do repertório sonoro do gênero Trinomys deveu-se ao
surgimento de 3 assovios tonais (asc3, 4 e afiu1) e 5 sons atonais (quick1, 2, 3, 4 e 5). O
aumento em T. yonenagae deveu-se ao surgimento de 11 assovios tonais (asc5, 6, 7, 8,
afiu2, 3, 4,5, frf1, 2 e 3) e um som atonal (qué) e redução de um assovio tonal (asl) e um
grito tonal (ih). Já em relação à espécie T. i. denigratus, pode-se dizer que não houve o
aumento do repertório, pois ocorreu o acréscimo evolutivo de uma variante atonal (qui)
e o desaparecimento de uma variante assovio tonal (asc2). Embora não possamos
discutir a evolução de repertório em T. apereoides, apenas dois tipos de sons dessa
espécie representam cerca de 97% dos sons emitidos, e seu repertório é baseado em
sons atonais e gritos tonais com poucos assovios tonais.
Os assovios tonais são utilizados como chamados de contato em golfinhos que
servem para identificar os indivíduos nas associações a longo prazo (Sayigh et al. 1999;
Smolker & Pepper 1999; Janik 2000). Além disso, os sons tonais, em geral, parecem ser
utilizados em contextos mais amigáveis (Morton 1977). Os sons atonais e gritos tonais,
por outro lado, aparecem principalmente em contextos de agressividade (Compton et al.
2001). Se esse padrão representar um fenômeno geral, pode-se dizer que o repertório de
35
T. yonenagae evoluiu para um maior contexto de maior afiliação, diminuindo a
agressividade em relação às espécies do gênero. Já em T. i. denigratus parece não ter
ocorrido alteração neste sentido, não acrescentando muitos contextos afiliativos ou de
agressão. Assim, a grande diferença entre os repertórios das espécies do presente estudo
pode estar relacionada a funções distintas de agressão e afiliação. Por outro lado, talvez
a divergência entre os gêneros seja muito antiga e o sistema de comunicação pode ter
evoluído muito, de modo a não encontrarmos muitos sons compartilhados. Seria
importante, deste modo que fossem realizados estudos utilizando outras espécies do
gênero Trinomys, a exemplo de Trinomys minor, que apresentou diversos
comportamentos agressivos em díades (Saldanha-Filho 2008), para observar se esta
apresenta sons similares ao da espécie pertencente ao grupo externo, Thrichomys
apereoides, além da análise de outros grupos externos para que as conclusões de
polarização de caracteres para o gênero Trinomys se tornem mais robustas.
Os repertórios sonoros descritos no presente estudo parecem ter sofrido um processo
de diversificação a partir de determinadas classes ancestrais, visto que a sensação
acústica entre elas é bastante similar, possuindo divergência apenas em características
de freqüências mínima e máxima e número de harmônicos. Em um dos tipos de sons
estudados em felinos por Peters & Tokin-Leyhausen (1999), as variantes que ocorreram
em diferentes espécies apresentaram também características físicas distintas, porém se
expressando em contextos similares. Em aves, diversos tipos de som parecem originar
diversos outros para diferentes contextos e/ou espécies distintas, sendo essas variações
denominadas de dialetos (Vielliard 2005). Esses tipos de exemplos nos remetem ao
36
nosso próximo passo de estudo em se estabelecer uma conexão entre os sons emitidos e
seus respectivos contextos.
37
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43
Conclusões Gerais
O número de tipos de som estabelecidos no presente estudo para a espécie mais
social, Trinomys yonenagae (22), é comparável com o descrito para outras
espécies sociais de roedores, contudo os repertórios acústicos descritos não
representam o repertório completo das espécies, mas seu repertório em
condições específicas e padronizadas;
A partir da avaliação do nível de socialidade das espécies (Freitas et al. 2008) e
das análises aqui realizadas, concluímos haver diferença do tamanho do
repertório, que foi maior na espécie mais social (Trinomys yonenagae),
intermediário na espécie com socialidade intermediária (Trinomys denigratus) e
menor na menos social (Thrichomys apereoides);
A análise evolutiva (baseada no cladograma de Lara & Patton 2000), indica que
o aumento do repertório sonoro do gênero Trinomys deveu-se ao surgimento de
3 assovios tonais e 5 sons atonais;
O aumento do repertório em T. yonenagae deveu-se principalmente ao
surgimento de assovios tonais, enquanto que em T. i. denigratus não houve
aumento do repertório;
A grande diferença entre os repertórios das espécies do presente estudo pode
estar relacionada a funções distintas de agressão e afiliação e esses repertórios
parecem ter sofrido um processo de diversificação a partir de determinadas
classes ancestrais. Assim, seria um próximo passo para esse estudo relacionar
essas emissões sonoras com seus respectivos contextos.
44
Apêndices
Figura 1 – Desenhos esquemáticos das arenas
1A- Esquema de uma arena 1B- Esquema de captura de som e
isolamento acústico
45
Figura 2 – Tabela de tipos de som por espécie
Categoria
Classe
Tipo de
Som
(Variante)
T. yonenagae
T.i. denigratus T. apereoides
Tchu-tchu
Tchu
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Pif-pif
Pif
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Purrr
Pur
0.5 1.0
2
4
6
8
10
kHz
Qué
Qué
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Qui
Qui
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Quick
Quick1
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Quick2
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Atonais
46
Quick3
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Quick4
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Quick5
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Iiih
Ih
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Assovio curto
Asc1
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc2
0.5 1.0 1.5 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc3
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc4
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Grito
Assovios
47
Asc5
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc6
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc7
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asc8
Assovio médio
Asm1
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Asm2
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Assovio
longo
Asl
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Assovio fiu
Afiu1
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
48
Afiu2
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Afiu3
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Afiu4
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Afiu5
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Assovio Fi-ri-fiu
Frf1
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Frf2
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
Frf3
0.5 1.0 s
2
4
6
8
10
kHz
49
Figura 3 – Cladograma das espécies analisadas. Nesta figura estão contidos todos os caracteres
pleisiomórficos e apomórficos para o gênero Trinomys, como está identificado na legenda.
Os caracteres com sinal positivo (+), são caracteres que surgiram como novidade para o
gênero, bem como as autoapomorfias quando presentes apenas nos ramos terminais. Os
caracteres com sinal negativo (-), são caracteres perdidos em determinada espécie
(regressão secundária). Os caracteres que aparecem circulados representam aqueles que
foram observados somente no grupo externo, podendo estar posicionados de duas formas
no cladograma.
50
Tabela 1 – Pesos dos indivíduos em cada espécie submetidos aos experimentos por
arena.
Obs.: Note que animais de uma mesma arena apresentam pesos similares. Os indivíduos
marcados com * foram retirados dos experimentos por apresentarem injúrias causadas por
lutas e o indivíduo marcado com + foi retirado por motivo de morte.
Trinomys yonenagae
Trinomys ihering denigratus
Thrichomys apereoides
Arena
Sexo
Indivíduo
Peso
(g)
Arena
Sexo
Indivíduo
Peso
(g)
Arena
Sexo
Indivíduo
Peso
(g)
1
M 1 156
5
M 1 310
9
M 1 260
2 150 2 300 2* 230
F 3 148 F 3+ 260 F 3 210
4 158 4 270 4 210
2
M 5 142
6
M 5 265
10
M 5 185
6 148 6* 235 6* 170
F 7 124 F 7 230 F 7 170
8 148 8 235 8 160
3
M 9 124
7
M 9 285
11
M 9 225
10 164 10 285 10* 200
F 11 116 F 11 250 F 11 280
12 120 12 230 12 280
4
M 13 146
8
M 13 225
12
M 13 230
14 106 14 200 14* 240
F 15 140 F 15 190 F 15 250
16 131 16 230 16 260
51
Tabela 02- Descrição dos tipos de som por espécie e número de episódios ocorridos em
cada um deles. Os parâmetros descritos em cada tipo de som analisado foram freqüência
mínima (Fmin), frquência máxima (Fmax) e número de harmônicos (Nhar). Cada um dos
tipos de som foi relacionado ao seu número de episódios (Nepi) de acordo com a espécie.
T. yonenagae
T.i. denigratus T. apereoides
Tipos de
som
Fmín
Fmáx
Nhar
Nepi
Fmín
Fmáx
Nhar
Nepi
Fmín
Fmáx
Nhar
Nepi
Tchu
-
tchu
4 9 2 32
Pif
-
pif
0 10 3 494
Purrr
1 6 1 29
Qué
1 7-9 3-5 17
Qui
3 6 3 1
Quic1
1 8 2 17 1-2 10 3-7 22
Quic2
1 9 5 2 1 9 4 6
Quic3
1 10 7 10 1 9 2 1
Quic4
1 5-8 2-3 16 1 9 5 3
Quic5
1 9 6 4 0 9 5 1
Iiih
1 10 5-8 31 1 10 5-13
2627
Asc1
1-2 8-10 3-5 28 1-2 9 4-5 24 1-5 8-10 3-5 21
Asc2
3 8 2 2 5 9 2 2
Asc3
1 10 9 2 1 9-10 5-6 11
Asc4
1 10 5 10 2 7-10 3-5 9
Asc5
3 10 4 9
Asc6
3 9 5 5
Asc7
2 8 5 2
Asc8
2 9 3 2
Asm1
4 5-6 2 4
Asm2
5 10 3 1
Asl
3-6 4-8 2 32 3 8 2 2
Afiu1
1 7-9 3-4 12 3 10 3 10
Afiu2
1 6 2 6
Afiu3
1-2 6-10 3-4 27
Afiu4
1 9 3 9
Afiu5
1 10 3 1
Frf1
4 10 5 4
Frf2
2 4 2 2
Frf3
4 10 2 1
52
Tabela 03 – Número de episódios por tipo de som nos experimentos (arenas) em cada
espécie. As arenas de 1 a 12, foram denominadas de A1 a A12. Os números ‘0’, mostram
que não ocorreu episódios de som na arena.
Tipos de
som
T.
yonenagae
T.i. denigratus T. apereoides
A1
A2
A3
A4
A5
A6
A7
A8
A9 A10
A11 A12
Tchu
30 0 0 2
Pif
-
pif
125
6 346 17
Purrr
25 0 4 0
Qué
8 0 9 0
Qui
0 0 0 1
Quick1
9 1 5 0 6 2 10
4
Quick2
1 0 1 0 0 2 1 2
Quick3
5 0 3 2 0 0 1 0
Quick4
9 0 7 0 0 0 3 0
Quick5
1 2 0 0 1 0 1 0
Iiihhh
10
0 21
0 591
517
1178
341
Asc1
13
1 14
0 10
1 10
3 0 4 0 9
Asc2
1 0 1 0 0 2 0 0
Asc3
3 1 5 0 4 0 6 1
Asc4
3 0 2 0 3 1 4 1
Asc5
2 0 0 2
Asc6
4 0 6 0
Asc7
1 0 1 0
Asc8
2 0 0 1
Asm1
3 4 0 0
Asm2
0 0 3 1
Asl
0 2 14
15
0 0 0 2
Afiu1
7 0 4 1 4 0 2 4
Afiu2
3 0 3 0
Afiu3
10
1 14
2
Afiu4
4 0 4 0
Afiu5
1 0 0 1
Frf1
1 0 3 0
Frf2
0 1 1 0
Frf3
1 0 0 0
Total
89
7 83
9 38
8 73
29
774
533
1531
372
53
Gráfico 1 – Tamanho do Repertório Sonoro por Espécie. Os pontos neste gráfico estão
representando o número de tipos de sons (dados ranqueados) nas arenas de cada espécie
estudada.
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