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Evolução dos Tipos de Comportamentos
Sociais em Trinomys (Rodentia:Echimyidae)
Salvador
2008
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Evolução dos Tipos de Comportamentos
Sociais em Trinomys (Rodentia: Echimyidae)
Dissertação apresentada ao Instituto
de Biologia da Universidade Federal
da Bahia, para a obtenção de Título
de Mestre em Ecologia e
Biomonitoramento.
Orientador: Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha.
Salvador
2007
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A Peu, meus Pais,
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meus Avós,
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Biblioteca Central Reitor Macêdo Costa - UFBA
Comissão Julgadora
Prof(a). Dr(a) Iara Sordi Joachim Bravo (UFBA) Prof(a). Dr(a) Josmara Bartolomei Fregoneze
Prof. Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha
Orientador
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S
aldanha Filho, Albérico José de Moura.
Evolução dos tipos de comportamentos sociais em Trinomys (Rodentia : Echimyidae) /
Albérico José de Moura Saldanha Filho. - 2008.
73 f. : il.
Inclui anexos.
Orientador : Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, 2007.
1. Roedor. 2. Animais - Comportamento. 3. Mamífero. 4. Evolução (Biologia). I. Rocha,
P
edro Luís Bernardo da. II. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia. III.Título.
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Agradecimentos 130
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A Deus por estar sempre ao meu lado.
Ao Prof. Dr. Pedro Luís Bernardo da Rocha pela sua excelente orientação, por ter apostado
no meu potencial para pesquisa, seu exemplo como pesquisador sério, ético e metódico.
Com certeza, um pesquisador possuidor de um talento excepcional que levo como
referencial na minha vida. Ao ser humano Peu: possuidor de um caráter como poucos que
conheço, e que se tornou “família” quando a minha estava distante.
Ao Prof. Dr. Charbel Niño El-Hani pelos seus ensinamentos e contribuições, os quais
tornaram mais interessantes esse trabalho.
Aos meus pais e minhas irmãs pelo amor, incentivo e apoio ao meu crescimento
profissional e pessoal.
Ao meu irmão Alcides por todo amor, amizade e apoio.
Aos membros da banca examinadora, Dr.a Iara Sordi Joaquim Bravo e Dr.a Josmara
Bartolomei Fregoneze, pelas suas contribuições para tornar esse trabalho melhor.
Aos Drs. Alexandre Reis Percequillo e Dr. Gilson Ximenez pela identificação da espécie
de Trinomys da Mata Atlântica.
Aos meus avós, pelo amor, incentivo, exemplo e apoio integral a realização desse sonho.
As minhas tias Mirna, Dora, Landa e Cici; meus tios Roberto, Fred e George; minhas
primas Maíra, Jacira, Bartira e Andira; meus primos Pedro e Estevan por todo amor, apoio
incentivo e acolhimento em Salvador.
Aos meus amigos-irmãos: Luciano Machado, Junior Machado e Carlos Lyra por estarem
sempre ao meu lado. Sem vocês essa caminhada teria sido bem mais difícil.
Aos meus professores do Mestrado em Ecologia e Biomonitoramento, por seus preciosos
ensinamentos, os quais contribuíram para o meu crescimento profissional e pessoal. Em
especial ao professores Dr. Marcelo Felgueiras Napoli e Dra. Blandina Felipe Viana.
A Jussara Neves Cavalcante Gomes por todo apoio e socorro.
Aos amigos Agustín Camacho, Vitor Rios e Thiago de Sá pelos preciosos ensinamentos
em estatística.
Aos colegas e amigos do LVT, os quais contribuíram com suas críticas e sugestões para
tornar esse trabalho mais interessante, e em especial a: Érica Sena, Jorge Nei Freitas,
Diego Canário, Thiago Serafini, Alice Torres, Carol Pinho, Aline Carmo, Ilai Moradillo,
Tatiane Barduke, Taissa Prazeres, André Mendonça, Wilton Fahning e Roberta
Damasceno.
Aos meus amigos (as): Bruno Cosme, Chandra Mara e Mônica Abud por todo o apoio.
À minha família baiana: Leyla Mariane, Agustín Camacho e Milena Camardelli.
A Aloísio Cardoso por seu apoio na coleta do Trinomys albispinus minor em Morro do
Chapéu.
À Dra.Flora Acuña Juncá por ter dado apoio à coleta de Thrichomys apereoides na região
de Feira de Santana.
À Universidade Federal da Bahia e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e
Biomonitoramento.
À FAPESB pela bolsa de Mestrado e pelo auxílio financeiro que possibilitaram a
realização de parte deste projeto.
Ao IBAMA por ter cedido a licença de coleta dos animais.
Ao Projeto Manati / PETROBRAS e a ERM do Brasil pelo apoio nas coletas.
À CPRM por apoiar nossa estadia na Região de Morro do Chapéu.
Muito obrigado!
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Introdução geral 7
Referências Bibliográficas (Introdução) 12
Capítulo 1- Manuscrito do artigo 19
Abstract 20
Resumo 21
Introdução
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Materiais e Métodos 25
Espécies analisadas 25
Coleta e manutenção 26
Procedimento experimental 27
Coleta de dados 29
Análise dos dados 30
Resultados 33
Discussão 38
Referências Bibliográficas 44
Tabelas 54
Figuras 57
Conclusão geral 63
Anexo (normas da revista)
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INTRODUÇÃO GERAL 190
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Socialidade representa um traço complexo e variável dentro dos diferentes grupos
animais (Nevo et al. 1992; Jarvis & Bennet 1993; Lacey & Sherman 2007; MacDonald et
al. 2007; Nevo 2007), e a compreensão da sua evolução representa um tópico de interesse
para os ecólogos (Wolff & Sherman 2007).
Para se analisar a evolução do comportamento sob um contexto filogenético, é
necessário que se utilize um grupo supostamente monofilético (Amorim 2005; Honeycutt
et al. 2007). É através de uma filogenia robusta, com a polarização dos caracteres de
interesse, que se forma uma estrutura que permite fazer inferências sobre a evolução de
vários traços, tais como os comportamentais (Honeycutt et. al 2007). Estudos comparativos
que fazem uso de filogenias para revelar padrões e processos evolutivos são os mais
adequados, pois permitem mapear o caráter (ex: comportamental) de interesse na filogenia,
e isso fortalece as conclusões evolutivas (Gittleman & Luh 1992; Miller & Wenzel 1995;
Ebensperger 1998). Os cladogramas são usados não apenas para inferir relações de
parentesco entre taxa, mas também para reconstruir as histórias evolutivas de caracteres de
interesse (Miller & Wenzel 1995).
Tais estudos vêm sendo desenvolvidos para vários grupos animais, incluindo
mamíferos (Guttman et al. 1975; Nevo et al. 1975; Livoreil et al. 1993; Mandier & Gouat
1996; Pellis & Iwaniuk 1999; Nevo et al. 2007; Freitas et al. 2008), aves (Prum 1990;
Edwards & Naeem 1993), peixes (Gittleman 1981), abelhas (Bosch & Rust 2001; Alcock
2005) e aranhas (Evans 1998; Japyassú & Viera 2002; Japyassú et al. 2003; Pereira et al.
2004; Japyassú & Macagnan 2004; Japyassú & Jotta 2005).
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A grande diversidade de modos de socialidade em roedores (Lacey & Wieczorek
2003; Lacey & Sherman 2007) o tornam um grupo adequado para a investigação da
biologia social (Lacey & Solomon 2003).
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Os Hystricognathi da América do Sul, que exibem uma grande diversidade de
modos de vida, estrutura social e ocupam vários tipos de hábitats (Ebensperger & Cofre
2001), são tidos como um modelo adequado à contribuição da ampliação do conhecimento
sobre evolução da socialidade (Ebensperger 1998; Tang-Martinez 2003; Ebensperger &
Blumstein 2006). Entretanto, informações ecológicas e comportamentais das espécies
pertencentes a esse grupo permanecem, em grande parte, desconhecidas (Ebensperger
1998; Tang-Martinez 2003).
Dentro dos Hystricognathi, as espécies das famílias Echimyidae e Caviidae, por
exemplo, podem ser usadas para se estudar comparativamente a evolução do
comportamento social (Tang-Martinez 2003). A família Echimyidae é a que possui a maior
diversidade de tipos ecomorfológicos, possuindo espécies terrestres, arborícolas, semi-
fossórios e semi-aquáticas (Galewski et al. (2005). Equimiídeos habitam áreas de florestas
e savanas (Nowak 1999) desde a América Central até o norte da Argentina na América do
Sul (Moojen 1948; Eisenberg & Redford 1999; Leite & Patton 2002), sendo que a maior
parte das espécies vive na Bacia Amazônica.
Os roedores do gênero Trinomys preenchem os requisitos necessários à realização
de uma análise evolutiva do comportamento com base na filogenia, devido ao fato de
apresentarem espécies com diferentes graus de afiliação (Freitas et al 2008) e com uma
filogenia bem resolvida (Lara & Patton 2000; Carvalho & Salles 2004; Leal-Mesquita et.
al. 1992; Galewski et al. 2005).
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Nosso grupo de pesquisa tem se dedicado recentemente à descrição e análise do
comportamento de T. yonenagae e das demais espécies incluídas no presente estudo.
Abaixo, citamos alguns dos trabalhos desenvolvidos por nosso grupo.
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Freitas et al. (2003) avaliaram a intensidade da afiliação em Trinomys yonenagae,
usando variáveis individuais (número de quadrados cruzados; tempo de permanência nos
quadrados laterais e número de contatos) e variáveis diádicas (distância; duração de
contato e número de vocalizações), encontrando níveis elevados de afiliação tanto entre
indivíduos pertencentes a um mesmo grupo social como entre indivíduos pertencentes a
grupos distintos. Se os recursos disponíveis fossem limitados poderia ocorrer a seleção de
baixos níveis de afiliação entre indivíduos pertencentes a grupos distintos. Com base nisso,
os autores sugeriram que a limitação não sistemática de recursos não deve ter sido muito
importante na evolução dessa espécie, e que outras pressões seletivas (predação, por
exemplo) devem ter sido mais importantes.
Neves (2004) analisou as diferenças sexuais dos repertórios comportamentais e as
seqüências comportamentais de T. yonenagae em cativeiro e descobriu que as fêmeas
exibiram uma maior quantidade de tipos de comportamentos do que os machos, e que esse
aumento teve relação com o acréscimo de tipos de comportamentos relacionados com
contato físico. Essa autora também encontrou uma freqüência muito baixa de
comportamentos agressivos.
Rios (2005) estudou as seqüências comportamentais exibidas por díades intra-
sexuais de machos e fêmeas de T. yonenagae em situação de cativeiro utilizando
modelagem computacional. O autor utilizou dados obtidos a partir de encontros entre
díades de fêmeas e díades de machos, para criar um modelo computacional semelhante à
situação experimental. Com base no método de semivariograma (o qual permite analisar se
uma série temporal é persistente ou não) foi analisada a tendência que um animal tem de
10
agir em resposta a outro é maior ou menor em uma determinada espécie. Os resultados
mostraram que as fêmeas foram mais ativas do que os machos e exibiram uma maior
quantidade de situações de contato, e que provavelmente a variação individual tem um
efeito maior do que a socialidade na determinação de agir/não agir. Dando continuidade a
esse trabalho Rios (2007) está analisando, em cativeiro, a evolução da socialidade em
roedores pertencentes à família Echimyidae, através do uso de simulação computacional.
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Freitas et al. (2008) analisaram a evolução da socialidade em Thrichomys
apereoides, Trinomys minor, T. i. denigratus e T. yonenagae com base nos índices de
distância e de afiliação entre indivíduos. Os resultados desse trabalho mostraram que T.
yonenagae foi à espécie mais afiliativa, enquanto que Thrichomys apereoides e Trinomys
minor foram as menos afiliativas, com T. i. denigratus exibindo uma afiliação
intermediária.
Alves (2005) descreveu o repertório comportamental de T. yonenagae em situação
de pós-captura, e comparou-os com os tipos de comportamentos exibidos em laboratório.
Não foram encontradas alterações significativas dos comportamentos sociais entre animais
estudados em situação de pós-captura e em laboratório. Atualmente, Alves (2007) através
da análise de seqüências comportamentais, está avaliando a influência do tempo de
permanência em cativeiro sobre o comportamento de T. yonenagae.
Embora Streilein (1982a, b) tenha elaborado um repertório dos comportamentos
agonísticos de Thrichomys apereoides, foi Souza (2007) quem descreveu pela primeira
vez, de modo mais completo, o repertório comportamental dessa espécie em situação de
pós-captura. Esse estudo descreveu 28 tipos de comportamentos sociais. Esse estudo não
encontrou diferenças entre os sexos quanto ao número de tipos de comportamentos sociais.
O estudo desenvolvido por Souza (2007) preencheu uma lacuna existente no estudo dessa
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espécie, visto que, até então, não havia sido desenvolvido nenhum estudo detalhado de seu
repertório comportamental.
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Barduke (2007) analisou o repertório comportamental de Trinomys iheringi
denigratus e investigou seqüências comportamentais de interação. Esse estudo não
encontrou diferença significativa entre os repertórios exibidos por machos e fêmeas,
encontrando um pequeno número de tipos de comportamentos agonísticos e uma baixa
freqüência de seqüências comportamentais agonísticas. Com base nesses resultados,
Barduke (2007) sugeriu que T. i. denigratus é uma espécie com baixo nível de
agressividade.
O objetivo do presente trabalho é compreender a evolução dos tipos de
comportamentos sociais em 3 espécies de Trinomys que exibem diferentes níveis de
afiliação, com base em uma análise comparativa e sob um contexto filogenético. Testamos
à hipótese de que as espécies e o sexo diferem quanto aos tipos de comportamentos
exibidos, e que as mais afiliativas exibem uma maior quantidade de tipos de
comportamentos importantes na manutenção de grupos sociais. Com isso, esperamos
encontrar diferenças nos comportamentos relacionados com o aumento de afiliação nessas
espécies.
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Referências Bibliográficas (Introdução Geral) 310
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MANUSCRITO PARA APRECIAÇÃO 459
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Este capítulo apresenta o manuscrito intitulado “Evolução dos tipos de
comportamentos sociais em Trinomys (Rodentia:Echimyidae)”, cuja versão em inglês
será submetido para apreciação e publicação no periódico científico
ETHOLOGY. Este manuscrito é fruto dos resultados, discussão e conclusões
originados a partir do desenvolvimento da presente dissertação. Os critérios
de elaboração e formatação seguem as normas deste periódico, presentes
em anexo desta dissertação.
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volução dos tipos de comportamentos sociais em Trinomys
odentia:Echimyidae)”.
lbérico J. de M. Saldanha-Filho * ¹; Pedro L. B. da Rocha * ² (autor para
rrespondência) & El-Hani, C. N * ³.
stituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Salvador, Brasil. Rua Barão de
eremoabo, s/n – Ondina; Campus de Ondina – Salvador – Brasil
P. 40170-290 TEL: 55-71-3283-6559, FAX: 55-71-3283-6513
ails:¹ [email protected] ,² [email protected],
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“ Evolution of the kinds of social behavior in Trinomys
(Rodentia:Echimyidae)”.
Abstract.
Little is known on how evolutionary changes on behavioral repertoire of species 514
relates to changes in sociality. In this study we compare the expression of types of 515
social behaviors in three species of rodents of the Trinomys genus (T. yonenagae, T. 516
iheringi denigratus e T. minor) and in Trichomys apereoides duscussing the evolution 517
of these characteristics in Trinomys. For each species we registered from 8 to 12 diadic 518
intra-sexual encounters in a neutral arena (50% between males and 50% between 519
females) and quantified the frequency of exhibition of agonistic and affiliative 520
behaviors. We used a two-way multivariate analysis of variance in order to detect 521
differences in the behavioral repertoire among species and between sexes, followed by 522
a multiple comparison test using the most common behavioral units. We interpreted 523
evolutively the data for Trinomys base don the polarization methodology by outer 524
group (Thrichomys apereoides). Our results indicate that: (1) the greater sociality of 525
Trinomys yonenagae evolved through the loss and the decrease of the frequency of 526
agonistic behaviors (behaviors of locomotion to attack and run away and of fight), 527
followed by the gain and increase in frequency of affiliative behaviors related top 528
group cohesion and stability (behaviours of social grooming; non aggressive physical 529
contact and potential olfactory recognition); (2) The lower affiliation in Trinomys 530
minor is related to the evolutionary loss of affiliative behaviours and frequencies 531
(behavior of non aggressive physical contact and potential olfactory recognition) and 532
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the gain and increase of frequencies of agonistic behaviors (behaviors of locomotion to 533
attack and run away and exhibition of aggressiveness without contact). The 534
intermediary affiliation of T. iheringi denigratus is due to this species’ greater 535
tolerance to co-specifics than Thrichomys apereoides (outer group) and Trinomys 536
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Key-words: Sociality, Rodent behavior, Echimyidae, Trinomys.
Resumo.
Pouco se sabe a respeito de como mudanças evolutivas do repertório comportamental
das espécies se relaciona com alterações de sua socialidade. Neste trabalho,
comparamos a expressão de tipos de comportamentos sociais em três espécies de
roedores do gênero Trinomys (T. yonenagae, T. iheringi denigratus e T. minor) e em
Thrichomys apereoides e discutimos a evolução dessas características em Trinomys.
Para cada espécie registramos de 8 a 12 encontros inter-sexuais de díades em uma
arena neutra (50% entre machos e 50% entre fêmeas) e quantificamos a freqüência de
exibição de comportamentos sociais afiliativos e agonísticos. Para detectar diferenças
do repertório comportamental entre espécies e entre sexos, utilizamos uma análise de
variância de dois fatores multivariada seguida por teste de comparações múltiplas,
usando os tipos mais comuns de comportamentos. Interpretamos evolutivamente os
dados de Trinomys com base na metodologia de polarização por comparação com o
grupo externo (Thrichomys apereoides). Nossos resultados indicam que: (1) a maior
socialidade de Trinomys yonenagae evoluiu através da perda e diminuição na
freqüência de comportamentos agonísticos (comportamentos de locomoção para
ataque e fuga e de luta), acompanhada do surgimento e aumento na freqüência de
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comportamentos afiliativos relacionados com coesão e estabilidade do grupo
(comportamentos de limpeza social; de contato físico não-agressivo e potencial
reconhecimento olfatório); (2) a menor afiliação em Trinomys minor está relacionada
com a perda evolutiva de comportamentos e freqüências afiliativas (comportamentos
de contato físico não agressivo e de potencial reconhecimento olfatório) e com o
surgimento e aumento na freqüência de comportamentos agonísticos (comportamento
de locomoção para ataque e fuga e exibição de agressividade sem contato). A afiliação
intermediária de T. iheringi denigratus se deve ao fato dessa espécie ser mais tolerante
a co-específicos do que Thrichomys apereoides (grupo externo) e Trinomys minor.
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Palavras-chave: Socialidade, Comportamento de roedores, Echimyidae, Trinomys.
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Introdução 568
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Socialidade é um traço complexo (Nevo et al. 1992; Jarvis et al. 1994; Lacey &
Sherman 2007; MacDonald et al. 2007; Nevo 2007), que pode ser muito variável mesmo
dentro de um único táxon. A socialidade vem sendo aferida em estudos com mamíferos de
grande porte, como cetáceos (Whitehead 1997) e ungulados (Guilhem et al. 2000; Sibbald
et al. 2005) com base em uma diversidade de índices de agressividade, medidas de
distância entre indivíduos (Bejder et al. 1998) e índice de afiliação (Sibbald et. al. 2005); e
com roedores os quais indicam o grau de tolerância ou o contexto das interações sociais
(Lacey et al. 1991; Manaf & Oliveira 2000). Em espécies próximas, diferentes níveis de
socialidade dependem de diferentes graus de tolerância intra-específica, que podem ser
mediados por comportamentos substancialmente distintos entre espécies solitárias e sociais
(Lacey & Wieczorek 2003).
A compreensão da evolução da socialidade, ou seja, como uma linhagem de
organismos solitários origina uma espécie de organismos tolerantes e que interagem
afiliativamente representa um tópico de interesse (Wolff & Sherman 2007). Tais estudos
dependem de uma análise comparativa de espécies proximamente aparentadas e baseada
em um contexto filogenético (Honeycutt et al. 2007; Ebensperger 1998; ), e eles vêm sendo
desenvolvidos para vários grupos animais (Guttman et al. 1975; Nevo et al. 1975, 2007;
Livoreil et al. 1993; Mandier & Gouat 1996; Freitas et al. 2008).
Em roedores, por exemplo, a grande diversidade de modos de socialidade se manifesta
através de uma enorme variedade de tamanhos de grupos sociais, estrutura e grau de
coesão (Lacey & Wieczorek 2003; Lacey & Sherman 2007). Conseqüentemente,
representam um modelo adequado para a investigação da biologia social (Lacey &
Solomon 2003) e, de fato, recentemente foram realizados vários estudos sobre o tema
(Faulkes & Bennett 2007; Hoogland 2007; Owings & Coss 2007). Recentemente, um
24
aumento importante no número de estudos sobre a socialidade de roedores permitiu a
proposição de modelos gerais sobre a evolução desse traço (Wolff & Sherman 2007).
Entretanto, até o presente momento, poucos grupos foram utilizados para desenvolver e
testar esses modelos (Barash 1974; Jarvis 1981; Armitage 1981; Sherman et al. 1991;
Powell & Fried 1992; Jarvis & Bennett 1993; Allainé 2000; Armitage 2007; Faulkes &
Bennett 2007; Hoogland 2007; Owings & Coss 2007). A maior parte do nosso
conhecimento empírico e teórico dos sistemas sociais de roedores está baseada em estudos
com um número restrito de espécies de climas temperados, principalmente representantes
das famílias Sciuridae e Muridae (Tang-Martinez 2003) e com roedores da família
Bathyergidae (Sherman et al. 1991; Ebensperger 1998). A maioria desses estudos usa
dados ecológicos para fazer inferências sobre tolerância e organização social, mas os
comportamentos de interação propriamente ditos não têm sido explorados (Ebensperger
1998, 2001; Lacey 2000; Ebensperger & Cofre 2001; Tang-Martinez 2003; Ebensperger &
Blumsteib 2006). O fato de uma parte significativa dos estudos sobre evolução da
socialidade em roedores prescindir de uma abordagem baseada na comparação entre um
número maior de espécies por linhagem e amparada em um contexto filogenético adequado
enfraquece o corpo de conhecimentos sobre as bases da sua socialidade. Além disso, as
explicações sobre as causas da socialidade em roedores permanecem questionáveis, visto
que essas hipóteses foram desenvolvidas e testadas utilizando os mesmos grupos de
roedores (Ebensperger 1998). É importante, portanto, a ampliação do conhecimento sobre
a diversidade de socialidade em outras roedores das previamente estudadas.
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Diversos pesquisadores defendem que a avaliação dos comportamentos sociais de
histricognatos da América do Sul pode ser utilizada para ampliar o conhecimento geral
sobre evolução da socialidade em roedores (Ebensperger 1998; Ebensperger & Cofre 2001;
Tang-Martinez 2003; Ebensperger & Blumstein 2006). Além disso com a obtenção dessas
25
informações será possível testar com mais segurança as hipóteses sobre evolução da
socialidade neste grupo animal (Tang-Martinez 2003), aumentando assim a compreensão
deste tema.
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Os roedores equimiídeos neotropicais com uma grande diversidade de tipos
ecomorfológicos (Galewski et al. 2005) e diferentes graus de afiliação (Freitas et al. 2008),
e particularmente o gênero Trinomys preenchem os requisito para a realização de uma
análise comparativa baseada na filogenia. Eles apresentam espécies com diferentes graus
de afiliação e com uma filogenia bem resolvida, representando deste modo um modelo
adequado para o estudo da evolução da sociabilidade (Lara & Patton 2000; Carvalho &
Salles 2004; Leal-Mesquita et. al. 1992; Galewski et al. 2005).
O objetivo desse trabalho é compreender a evolução dos tipos de comportamentos
sociais em 3 espécies de Trinomys que exibem diferentes níveis de afiliação, com base em
uma análise comparativa e sob um contexto filogenético. Testamos à hipótese de que as
espécies e o sexo diferem quanto aos tipos de comportamentos exibidos, e que as mais
afiliativas exibem uma maior quantidade de tipos de comportamentos importantes na
manutenção de grupos sociais. Com isso, esperamos encontrar diferenças nos
comportamentos relacionados com o aumento de afiliação nessas espécies.
Materiais e Métodos
Espécies Analisadas
Para cumprir os objetivos do estudo, comparamos os comportamentos exibidos em
encontros intra-sexuais de pares de indivíduos de quatro espécies de roedores equimiídeos, que
apresentam diferentes níveis de afiliação (Freitas et al.2008): três do gênero Trinomys e uma do
gênero Thrichomys (usada como grupo externo). Thrichomys apereoides foi utilizado como
26
grupo externo por ser uma espécie aparentada a Trinomys e por ocorrer em todo o bioma da
Caatinga, sendo, portanto, de fácil coleta Trinomys yonenagae é a espécie mais afiliativa e
também a mais bem estudada (Manaf & Oliveira 2000; Freitas et al. 2003; Rios & Sena 2003,
2004; Santos 2004; Rios 2005; Alves 2005; Freitas et al. 2008), sendo endêmica de uma região
de dunas da Caatinga brasileira, um bioma semi-árido. Trinomys iheringi denigratus,
considerada a segunda espécie mais afiliativa entre as estudadas (Freitas et al. 2008), habita
áreas de Mata Atlântica e representa, em nosso estudo, a espécie mais proximamente
aparentada a T. yonenagae (Lara & Patton 2000). As espécies Trinomys minor e Thrichomys
apereoides habitam diferentes ambientes de Caatinga e são consideradas as espécies menos
afiliativas em nossa amostra (Freitas et al. 2008).
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Coleta e Manutenção
A captura dos roedores utilizados nesse trabalho foi autorizada pelo órgão federal
responsável (licença IBAMA 02006.02121/2005-84). Para todas as espécies, exemplares
adultos de ambos os sexos foram capturados em campo com auxílio de armadilhas do tipo
“tomahawk”. Entre a captura e os experimentos, os exemplares foram mantidos
individualmente em caixas de propileno (40x34x16cm) com água e ração ad libitum, no
alojamento em campo. Animais capturados em grades diferentes foram mantidos em salas
separadas.
Os exemplares de Trinomys minor foram capturados entre os meses de outubro e
novembro de 2005, no município de Morro do Chapéu-BA (11°13’S; 41°13’O), em uma área
distante cerca de 8 km da cidade de Morro do Chapéu, localizada ao norte da Serra do
Espinhaço a uma altitude entre 800 e 1200 m (Reis & Pessoa 1995). Essa região possui uma
vegetação mais úmida do que a Caatinga no seu entorno, e com áreas semelhantes a campos,
diferente da típica vegetação de Caatinga do seu entorno (Pessoa e Strauss 1999; Reis & Pessoa
27
1995). Os exemplares de Thrichomys apereoides foram capturados em fevereiro de 2006, em
áreas de afloramentos rochosos na Serra de São José (a cerca de 400 m de altitude) localizada
no município de Feira de Santana (12°08’S;
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39°01’O), em uma área de caatinga antropizada.
Os exemplares de Trinomys iheringi denigratus foram capturados entre abril e maio de 2005
em fragmentos de Mata Atlântica (a cerca de 50 m de altitude) localizados na Fazenda Oitinga,
no município de Jaguaripe (13°00’S; 38°01’O). Os exemplares de Trinomys yonenagae foram
capturados em novembro de 2001 nas dunas localizadas a margem do Rio São Francisco, Vila
de Ibiraba (altitude de aproximadamente 480 m, segundo Reis 1976), no município de Barra
(10°48’S; 42°50’O). Todas as localidades de coleta estão localizadas na Bahia. Esta é uma área
de dunas com baixo índice de cobertura vegetal e a vegetação é formada por árvores e arbustos
de pequeno porte e cactáceas (Rocha et al. 2004).
Procedimento experimental
A metodologia experimental foi padronizada de modo a permitir uma análise
comparativa dos comportamentos das quatro espécies. Em decorrência do fato de que o
comportamento depende de uma organização interna e de uma leitura constante dos estímulos
externos (Japyassú & Jotta 2005), o comportamento pode variar dependendo do contexto
(plasticidade) (Japyassú & Viera 2002). No presente trabalho nós controlamos
experimentalmente o contexto, de modo a permitir uma análise comparativa da evolução dos
tipos de comportamentos. Devido ao fato de que comportamento estereotipado é resistente a
modificações individuais (Lorenz 1995), controlando experimentalmente o contexto, estamos
reduzindo a plasticidade comportamental, de modo a permitir a realização de um estudo
comparativo do comportamento das espécies.
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Para caracterizar os repertórios sociais dos roedores das quatro espécies, realizamos
experimentos de encontros de díades. Para T. iheringi denigratus, T. minor e Thrichomys
apereoides, o tempo transcorrido entre as coletas dos animais e o início dos experimentos
variou de 12 horas a 12 dias (em uma base de campo), dependendo do sucesso de captura.
Utilizamos os repertórios comportamentais de T. iheringi denigratus e T. yonenagae,
elaborados previamente por pesquisadores do nosso grupo, com base no mesmo protocolo das
outras duas espécies. Para os experimentos com T. yonenagae foram utilizados animais
coletados em campo, mas mantidos em laboratório por um período que variou de 1 a 2 anos
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Utilizamos nas filmagens, apenas animais adultos e aparentemente saudáveis. De acordo com a
literatura, espécies de equimiídeos possuem área domiciliar pequena, com mais de 5 indivíduos
por hectare (Fleming 1971; Emmons 1982; Bergallo 1995, 1996), sendo que, para T.
yonenagae, a densidade média encontrada foi de 15,5 indivíduos/ha (Santos 2004). Com isso,
em 50% dos experimentos de cada espécie, utilizamos exemplares com alta probabilidade de
contato prévio no campo (coletados a menos de 100 metros um do outro), e nos outros 50%,
utilizamos exemplares com baixa probabilidade de contato prévio (coletados a mais de 100
metros). Já que animais com contato prévio em campo podem exibir comportamentos distintos
daqueles que não tiveram esse contato, esse procedimento foi adotado com o objetivo de
padronizar o efeito desse fator. Os experimentos foram realizados entre as 21:00 e as 00:00 h,
devido ao fato de as espécies desse estudo apresentarem hábito noturno. Cada experimento
consistiu de um encontro de 40 minutos entre dois exemplares adultos e do mesmo sexo de
uma determinada espécie. Os encontros foram realizados em uma arena neutra (1,0m x 1,0m x
0,5m) formada por duas paredes de madeira (opostas) e duas paredes de acrílico (opostas). A
1
Em função de problemas de cronograma com a liberação de recursos do Projeto aprovado pelo CNPq para
realização desse estudo, embora tenham sido realizadas novas filmagens logo após a captura para T.yonenagae
elas não puderam ser analisadas a tempo de serem incluídas na dissertação. Contudo, o serão para a produção
da versão final a ser encaminhada ao periódico Ethology [Nota do Autor].
29
arena foi montada sobre uma lona plástica e coberta com uma grade de arame a fim de evitar
que os animais fugissem. Antes de cada filmagem, a arena foi limpa com detergente neutro a
fim de se retirar odores dos animais filmados anteriormente. As filmagens foram realizadas
com uma filmadora Panasonic ® NV-RZ 155, a qual foi colocada a cerca de 2 m de altura,
formando um ângulo de 45 ° com o solo. As filmagens ocorreram sob baixa luminosidade
(lâmpada vermelha de 15 watts). Antes de cada filmagem, os animais foram marcados com
tinta branca solúvel e inodora no dorso a fim de serem distinguidos durante as filmagens. Para
cada espécie, foram realizadas filmagens com animais diferentes: 6 encontros entre machos e 6
encontros entre fêmeas (exceto para T. yonenagae, para o qual foram filmados 4 encontros
entre machos e 4 entre fêmeas). Os animais foram filmados a partir do momento em que o
primeiro animal foi colocado na arena, sendo utilizados nesse estudo os 40 minutos posteriores
à colocação do segundo animal na arena. Após as filmagens, exceto para T. yonenagae, os
animais foram marcados com anilhas numeradas e soltos no mesmo local de captura. Para T.
yonenagae, um dos indivíduos por díade foi aclimatado por 24 horas na arena.
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Coleta de dados
Para elaborar os repertórios comportamentais de Trinomys minor e Thrichomys
apereoides utilizamos o método de amostragem ad libitum (Lehner 1996). Os comportamentos
exibidos foram classificados de modo que comportamentos iguais em espécies distintas
recebessem o mesmo nome. Apenas comportamentos sociais foram analisados. Nesse estudo,
consideramos como sociais os comportamentos classificados em agonísticos (exibidos em
contexto de luta e evitação de contato) e afiliativos (aqueles que levaram à manutenção ou
aumento da proximidade entre os animais e que não estavam relacionadas com lutas) (Freitas et
al. 2008). Comparamos os repertórios comportamentais das espécies utilizadas neste estudo.
Para permitir a interpretação dos resultados, classificamos os comportamentos agonísticos e
30
afiliativos em subcategorias em função do seu aparente papel funcional. Os comportamentos
afiliativos foram divididos nas subcategorias: “potencial reconhecimento olfatório”, que inclui
comportamentos de contato do focinho do animal com diferentes partes do corpo do outro;
“limpeza social” e “contato físico não-agressivo”, que inclui outros comportamentos (efêmeros
ou prolongados) de contato com o outro indivíduo em situações que não fossem de luta. Os
comportamentos agonísticos foram divididos nas seguintes subcategorias: “locomoção para
ataque e fuga”, que inclui comportamentos de locomoção relacionados a eventos agonísticos;
“exibição de agressividade sem contato”, que inclui outros comportamentos sem contato físico
associados a situações agonísticas, e “luta”, que inclui comportamentos agressivos com contato
físico. Analisamos comparativamente os repertórios comportamentais elaborados para
Trinomys yonenagae, Trinomys iheringi denigratus, Trinomys minor e Thrichomys apereoides.
Utilizamos os métodos “animal focal” e “registro contínuo” (Lehner 1996) para registrar as
unidades comportamentais exibidas como estado (a partir de 5 segundos de duração) ou evento
pelo residente e invasor. O procedimento de análise das gravações gerou uma matriz de
freqüência total de exibição de todos os comportamentos por encontro (freqüência total = soma
da freqüência dos comportamentos dos dois indivíduos da díade).
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Análise dos dados
Para as análises, consideramos apenas os comportamentos mais freqüentes, ou seja,
aqueles exibidos ao menos quatro vezes em pelo menos um encontro, em no mínimo uma
espécie. Como a diversidade de comportamentos exibidos pode ser modulada pelo grau de
atividade dos organismos, comparamos as espécies e os sexos quanto à freqüência total de
comportamentos sociais exibidos pela díade através de uma análise de variância de dois fatores
31
univariada (2-wayANOVA) seguida pelo teste de comparação múltipla Games-Howel, que
prescinde da premissa de homocedasticidade.
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Avaliamos o padrão filogenético de exibição dos diferentes comportamentos sociais no
repertório das espécies analisadas com base em dois procedimentos. No primeiro deles,
utilizamos apenas as informações sobre ocorrência (presença ou ausência) dos comportamentos
por espécie e por sexo. Com base na filogenia de Trinomys (Galewski et al 2005; Lara & Patton
2000), e usando Thrichomys apereoides como grupo externo, definimos a série de
transformação mais parcimoniosa para cada comportamento (Harvey & Pagel 1991; Amorim
2005): comportamentos compartilhados entre Thrichomys apereoides e pelo menos uma
espécie de Trinomys foram considerados plesiomórficos para este gênero. Com isso, definimos
quais comportamentos aparentemente representam novidades evolutivas nos repertórios sociais
das linhagens. No segundo procedimento, avaliamos alterações de comportamento com base
não em sua ocorrência, mas na proporção relativa dos comportamentos exibidos. Incluímos
essa análise porque consideramos que modificações relevantes da qualidade da interação social
podem ser baseadas não apenas na exibição de comportamentos distintos, mas também na
exibição dos mesmos comportamentos com diferentes freqüências.
Para tanto, usamos o software SPSS para Windows 13.0 para realizar um teste de
análise de variância de dois fatores multivariada (2-way MANOVA). Usamos sexo e espécie
como fatores fixos e a matriz de freqüência relativa de comportamentos exibidos como variável
dependente. Nessa matriz, o valor de cada célula representou a proporção entre a freqüência de
exibição de um determinado comportamento pela díade no encontro e a freqüência total de
comportamentos exibidos no encontro. Associado a esse teste multivariado, utilizamos
software PC ORD4 para aplicar a técnica de escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS) com o objetivo de visualizar, em duas dimensões, o padrão multidimensional de
32
agregação dos encontros por sexo e por espécie em função da semelhança dos comportamentos
exibidos. O NMDS é uma técnica baseada em procedimentos de interação que maximiza a
qualidade da representação das distâncias entre objetos (i.e., encontros) de uma matriz
multivariada em um espaço de dimensionalidade reduzida e mede essa qualidade com base em
uma medida denominada estresse (McCune & Grace 2002). O estresse representa o quanto de
informação é perdida ao se reduzir os dados multidimensionais para bidimensionais. Para
aplicar a técnica, utilizamos como medida de distância entre objetos a medida de Sorensen, que
é uma medida que relativiza e homogeneíza os dados gerando uma escala que varia entre 0 e 1,
mantendo as distâncias de menor estresse. Estabelecemos como 500 o número máximo de
iterações para obter a melhor solução (a de menor estresse, e como critério de estabilidade da
solução alterações menores que 0,19 de estresse ao longo de 500 interações. Para evitar o
problema dos mínimos locais que se refere à produção de ordenação com padrões regulares,
fortes e geométricos (McCune & Grace 2002), realizamos 20 análises iniciadas com diferentes
configurações. Adicionalmente ao valor do estresse, para avaliar a qualidade da representação
das distâncias em duas dimensões, calculamos o valor de coeficiente de correlação de Mantel
entre as matrizes de distâncias baseadas na matriz com a dimensionalidade original e a
dimensionalidade reduzida (McCune & Grace 2002). Consideramos o nível de significância de
0,05.
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Para interpretar resultados significativos da MANOVA, particularmente no que se
refere a diferenças entre espécies, que representa o fator com mais de dois níveis, utilizamos os
resultados do teste post hoc Games-Howell por tipo de comportamento e os respectivos
gráficos de dispersão. Grupos de espécies homogêneas do ponto de vista do teste foram
interpretados como espécies que compartilham um mesmo padrão de freqüência de exibição de
um determinado comportamento.
33
A interpretação das séries de transformações na alteração de freqüência de exibição de
comportamento foi baseada, como no procedimento anterior, nos critérios de polarização com
base no grupo externo e no de parcimônia: consideramos um determinado comportamento
plesiomórfico para uma espécie se sua freqüência de exibição em pelo menos uma espécie
desse gênero não foi estatisticamente diferente daquela de Thrichomys apereoides. Nos casos
em que Thrichomys apereoides apresentou uma freqüência intermediária entre dois grupos de
espécies (ou seja, formou grupos estatisticamente homogêneos com dois conjuntos de espécies
estatisticamente diferentes entre si), consideramos que esses dois grupos apresentaram estados
apomórficos distintos do caráter (ou seja, um representando aumento da freqüência de exibição
do comportamento e o outro sua redução).
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O teste MANOVA de dois fatores foi realizado usando o software SPSS for Windows
13.0 e a análise de NMDS, usando o software PC ORD4
Resultados
Foram detectados, no total, 48 diferentes tipos de comportamentos sociais. Destes, 26
(14 agonísticos e 12 afiliativos) foram considerados comuns de acordo com os critérios
previamente estipulados (Tabela.1).
O teste de ANOVA sobre a freqüência total de comportamentos exibidos pelas díades
rejeitou a hipótese nula (F= 4,318, GL= 7, p= 0,020), detectando diferenças significativas entre
espécies (F= 8,061, GL= 3, p< 0,001), mas não entre os sexos (F= 0,200, GL= 1, p= 0,658)
relativa à interação entre os fatores (F= 2,013, GL= 3, p< 0,130). De acordo com o teste post
hoc, os encontros de T. yonenagae apresentaram um número significativamente maior de
exibições sociais (média ± desvio padrão = 162 ± 107) que os de T. minor (33 ± 22), e T.
34
denigratus e Thrichomys apereoides apresentaram valores intermediários (46 ± 65 e 62 ± 49)
(Figura. 1).
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Thrichomys apereoides exibiu o maior número de tipos de comportamentos comuns
(total de 23 comportamentos: 12 agonísticas e 11 afiliativas), seguido por T. minor (total de 19
comportamentos: 11 agonísticos e 8 afiliativos), T. iheringi denigratus (total de 18
comportamentos: 9 agonísticos e 10 afiliativos) e T. yonenagae (total de 15 comportamentos: 4
agonísticos e 11 afiliativos) (Tabela. 2). Quando plotados na filogenia das espécies analisadas,
os dados de ocorrência (presença e ausência) dos tipos de comportamentos por espécie geraram
o padrão apresentado na figura 4. Três comportamentos agonísticos (afastar-se com vigor-
AFV, saltar-SAL, avançar-AVA) e sete afiliativos (apoiar as patas anteriores sobre o outro-
APO, contato naso-nasal-CNN, contato rostro-anal-CRA, contato rostro-lombar-CRL, contato
rostro-rostral-CRR, ficar embaixo-FIC, parar em contato-PAC) foram exibidos ao menos uma
vez pelas quatro espécies. Comparando-se as três espécies do clado de Trinomys, T. minor
caracteriza-se pelo surgimento de um comportamento agressivo (balançar cauda-BCA) e pelo
desaparecimento de três afiliativos (contato naso-auricular-NAA, apoiar a cabeça no outro-
ACO, passar por baixo-PAB); T. yonenagae pelo desaparecimento de um afiliativo (contato
rostro-caudal-CRC) e de quatro agonísticos (golpear região lombar-GRL, golpear região
rostral-GRR, fugir-FUG e perseguir-PER) e T. denigratus pelo desaparecimento de dois
afiliativos (apoiar a cabeça no outro-ACO e passar por baixo-PAB) em paralelismo com T.
minor. O clado que inclui T. denigratus e T. yonenagae é caracterizado pelo surgimento de um
comportamento afiliativo (alolimpeza-ALO) e pelo desaparecimento de dois agonísticos
(chutar com uma pata-CUP e encarar-ENC) e o gênero Trinomys é caracterizado pelo
surgimento de um comportamento agonístico (morder região lombar-MRL) e pelo
desaparecimento de três comportamentos agonísticos (encarar bípede-ENB, levantamento
35
parcial-LPA e levantamento total-LTO), esses últimos exibidos exclusivamente por
Thrichomys apereoides.
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As espécies apresentaram algumas diferenças entre os sexos quanto aos
comportamentos exibidos. Em T. yonnenagae, dois comportamentos agonísticos (afastar-se
com vigor-AFV, saltar-SAL) foram exibidos apenas por fêmeas e um (avançar-AVA) apenas
por machos; em T. iheringi denigratus, cinco agonísticos (golpear região lombar-GRL, golpear
região rostral-GRR, fugir-FUG, morder região lombar-MRL e perseguir-PER) foram
exclusivos de machos; em T. minor dois afiliativos (apoiar as patas anteriores sobre o outro-
APO e contato rostro-rostral-CRR) restringiram-se às fêmeas e um agonístico (chutar com uma
pata-CUP) aos machos; e em Thrichomys apereoides, um agonísticos foi restrito às fêmeas
(golpear região lombar-GRL) e dois afiliativos (contato naso-auricular-NAA e passar por
baixo-PAB) a machos.
A comparação dos repertórios com base nas freqüências relativas de exibição através da
MANOVA de dois fatores detectou efeito da espécie (F
=
7,201, GL= 25 p < 0,001) e da
interação entre sexo e espécie (F= 1,876, GL= 75, p = 0,002) sobre o comportamento, mas não
do sexo (F=1,578, GL= 25, p = 0,217). Acreditamos que o efeito detectada pela MANOVA da
interação espécie e sexo, esteja relacionado com o fato de que, em Trinomys iheringi
denigratus, os machos exibiram um número grande de comportamentos exclusivos (morder
região lombar-MRL, golpear região rostral-GRR, golpear região lombar-GRL, perseguir-PER e
fugir-FUG), já que o mesmo teste não detectou efeito do sexo, o que seria esperado, caso
houvesse diferenças significativas. As representações bidimensionais das distâncias entre os
encontros considerando-se as semelhanças entre as proporções dos comportamentos exibidos
(gráficos derivados da análise de NMDS) permitem que se compreenda melhor o resultado da
MANOVA. A comparação entre espécies (Figura. 2 à esquerda) indica que os encontros de T.
yonenagae foram bastante semelhantes entre si (pontos mais próximos no gráfico), os de T.
36
apereoides e T. minor foram progressivamente mais distintos entre si, e os de T. iheringi
denigratus foram bastante heterogêneos (pontos amplamente distribuídos). A diferença de
posição dos pontos de T.yonenagae e, em menor grau, de T.apereoides e T.iheringi denigratus,
em relação às demais espécies corrobora o resultado do teste estatístico de diferença entre os
comportamentos das espécies. A comparação dos encontros entre sexos (Figura. 2, lado direito)
mostra o intercalamento dos encontros de machos e fêmeas, o que também está de acordo com
o resultado negativo do teste. As representações bidimensionais da figura 2 parecem expressar
bem a situação no espaço multidimensional, visto que, embora o estresse da redução tenha sido
relativamente elevado (st= 20), isso é esperado para análises com um grande número de
encontros (n= 43) (MacCune & Grace 2002) e, adicionalmente, o r² de Mantel foi bastante
elevado (r²= 0,8).
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O teste post hoc Games-Howell, que comparou a freqüência relativa de exibição dos
comportamentos entre as espécies, detectou diferença significativa para 11 dos 26
comportamentos comuns (Figura. 3). A interpretação dessas diferenças à luz da filogenia do
grupo é apresentada na Figura 4 e descrita a seguir.
A freqüência de exibição do comportamento afiliativo contato rostro-caudal foi
significativamente mais baixa em Trinomys do que em Thrichomys apereoides e
adicionalmente desapareceu em T. yonenagae. Já o comportamento agonístico afastar-se com
vigor-AFV aumentou de freqüência em Trinomys minor e reduziu em T. yonenagae. As
freqüências de exibição de um conjunto de comportamentos agonísticos e afiliativos
modificaram-se de modo distinto entre o clado de T. minor e o clado de T. ih. denigratus + T.
yonenagae: os agonísticos (fugir-FUG, encarar-ENC e avançar-AVA) aumentaram de
freqüência no primeiro clado e reduziram no segundo (encarar-ENC desapareceu); já o
afiliativo (parar em contato-PAC) reduziu no primeiro e aumentou no segundo. No clado de T.
37
iheringi denigratus e T. yonenagae adicionalmente surgiu o comportamento afiliativo
alolimpeza-ALO, o qual passou a ser ainda mais freqüente em T. yonenagae. Essa espécie,
além de apresentar diminuição na freqüência dos comportamentos citados (afastar-se com
vigor-AFV, contato rostro-caudal-CRC e alolimpeza-ALO), aumentou a freqüência de exibição
de dois comportamentos afiliativos (ficar embaixo-FIC e contato rostro-anal-CRA) e a redução
de outro agonístico (saltar-SAL). Essa mesma redução ocorreu paralelamente na espécie T.
minor.
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Sintetizando-se os resultados derivados dos dois procedimentos de análise (baseados em
ocorrência (Figura 5) e em freqüência relativa de exibição dos comportamentos (figura 4) e
quando analisamos essas freqüências levando-se em conta as subcategorias comportamentais,
obtém-se o padrão evolutivo geral descrito a seguir, e apresentado na figura 6.
A linhagem ancestral do clado Trinomys é caracterizada por eventos de redução de
agressividade, incluindo três comportamentos de exibição de agressividade sem contato
(Levantamento parcial-LPA , Levantamento total-LTO e Encarar bípede-ENB), e de redução
de afiliação associada a comportamento de potencial reconhecimento olfatório (contato rostro-
caudal-CRC). Já a linhagem ancestral do clado que inclui T. iheringi denigratus e T. yonenagae
é caracterizada apenas por eventos de redução de agressividade (perda dos comportamentos:
encarar-ENC e Chutar com uma pata-CUP e redução de fugir-FUG) e aumento de afiliação
(ganho de Alolimpeza-ALO e aumento de parar em contato-PAC e contato rostro-lombar-
CRL). Em T. yonenagae encontra-se o aumento de comportamentos de potencial
reconhecimento olfatório (CRA) e de limpeza social (ALO). A linhagem de T. yonenagae
também é caracterizada predominantemente por eventos de redução de agressividade e
aumento de afiliação. Reduziram-se comportamentos de locomoção para ataque e fuga (AVA;
SAL; AFV; FUG; PER) e de luta (GRL; GRR) e aumentaram comportamentos de contato
38
físico não-agressivo ( parar em contato-PAC e ficar embaixo-FIC) e potencial reconhecimento
olfatório (CRL). A linhagem de T. iheringi denigratus caracteriza-se apenas por duas mudança
evolutiva, relacionada à redução de afiliação baseada na redução de comportamentos de contato
físico não agressivo (ACO; PAB). A linhagem de T. minor, diferentemente de T.
yonenagae,caracteriza-se apenas por aumento de agressividade e redução de afiliação. O
primeiro tipo de evento inclui o aumento de comportamentos de locomoção para ataque e fuga
(fugir-FUG; avançar-AVA) e de exibição de agressividade sem contato ( balançar cauda-BCA;
encarar-ENC) e o segundo, a redução de comportamentos de contato físico não agressivo (parar
em contato-PAC;
apoiar a cabeça no outro-ACO; passar por baixo-PAB), de locomoção para
ataque e fuga (saltar-SAL)
e de reconhecimento olfatório (contato naso-auricular-NAA;
contato rostro-lombar-CRL).
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Discussão
Nesse trabalho, para avaliar a evolução dos tipos de comportamentos sociais no gênero
Trinomys, nós comparamos os repertórios de três espécies desse gênero com o de uma espécie
do gênero aparentado Thrichomys. Nós usamos uma avaliação comparativa dos tipos de
comportamentos sociais, para estudar a evolução do comportamento social em Trinomys. A
avaliação comparativa dos tipos de comportamentos foi eficiente em detectar diferenças entre
os comportamentos sociais das espécies, os quais não poderiam ser acessados através do uso de
índices (Belder et al. 1998; Guilherme et al. 2000; Sibbald et al. 2005; Freitas et al. 2008).
A espécie Thrichomys apereoides, utilizada como grupo externo nesse estudo, foi a que
apresentou a maior freqüência dos comportamentos agonísticos, citados por Streilein (1982b),
nas subcategorias de locomoção para ataque e fuga e de luta. Alguns comportamentos de
exibição de agressividade sem contato só ocorreram nessa espécie e estão relacionados com a
“luta ritualizada” citada por Streilein (1982b). McFarland (1999) cita que atividades
39
comportamentais ritualizadas podem ter função de comunicação. Segundo Streilein (1982b)
após uma aproximação com contato naso-nasal, tem início uma luta ritualizada, com os animais
na posição vertical. No presente estudo estes comportamentos de luta foram observados e
classificados nas subcategorias comportamentais exibição de agressividade sem contato e
locomoção para ataque e fuga. Devido ao fato de essa espécie ter sido utilizada como grupo
externo, esses comportamentos não puderam ser considerados plesiomórficos ou apomórficos
em relação a ela. Foi possível apenas constatar que, dentre as espécies estudadas, a freqüência
de muitos comportamentos agonísticos foi maior nessa espécie. Esses dados estão de acordo
com a literatura que cita essa espécie como sendo territorialista, agressiva (Streilein 1982a, b) e
possuindo baixa afiliação (Freitas et al. 2008). Espécies agressivas e territorialistas exibem
principalmente comportamentos agonísticos, relacionados com territorialidade e conflitos
(Guttman et al. 1975), o que foi observado em Thrichomys. No presente estudo, muitos dos
comportamentos considerados simplesiomórficos foram agonísticos (locomoção para ataque e
fuga; exibição de agressividade sem contato e luta). Muitos dos comportamentos de potencial
reconhecimento olfatório também foram considerados simplesiomórficos. Estudos realizados
até o momento com espécies pertencentes a gêneros aparentados a Trinomys indicaram baixa
tolerância intra-específica em Proechimys (Fleming 1971; Lusty & Seaton 1978; Everard &
Tikasingh 1973; Emmons 1982) e Thrichomys (Streilein 1982a, b). O compartilhamento com
as espécies de Trinomys usadas neste estudo de muitos dos comportamentos agonísticos das
subcategorias locomoção para ataque, fuga e luta, apóiam o argumento de que a baixa afiliação
em Thrichomys representa um estado plesiomórfico para equimiídeos terrestres (Freitas et al.
2008).
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No clado Trinomys ocorreu um aumento da agressividade associada com ataque e fuga,
embora também tenham ocorrido redução da agressividade sem contato e redução de
comportamento afiliativo. Essa maior freqüência de comportamentos agressivos não só foi
40
mantida em T. minor como também aumentou ainda mais de freqüência, enquanto foram
reduzidos os afiliativos. T. minor foi caracterizado apenas por um aumento de comportamentos
de exibição de agressividade sem contato e locomoção para ataque e fuga e pela redução de
afiliação baseada na redução de comportamentos de contato físico não agressivo e de potencial
reconhecimento olfatório. Isso está de acordo com a literatura que cita essa espécie como sendo
menos tolerante a co-específicos do que T. yonenagae (Freitas et al. 2008), uma característica
que é exibida por muitas espécies de equimiídeos solitárias e territoriais (Emmons & Feer
1997; Nowak 1999). Consideramos essa perda ou diminuição na freqüência de exibição de
comportamentos afiliativos e o ganho ou aumento na freqüência de exibição de
comportamentos agonísticos como apomórficos para T. minor. Isso indica a possibilidade de T.
minor ser uma espécie territorialista e solitária em campo, havendo necessidade de realização
de estudos de ecologia para corroborar essa idéia.
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As espécies do clado T. iheringi denigratus + T. yonenagae foram caracterizadas
apenas por eventos de redução de agressividade e aumento de afiliação: em T. i. denigratus
ocorreu apenas redução de comportamentos afiliativos (contato físico não-agressivo), enquanto
que em T. yonenagae ocorreram predominantemente eventos de redução de agressividade e
aumento de afiliação, relacionados com tolerância, coesão, estabilidade,prevenção de agressão
e manutenção de alianças sociais em mamíferos (Sachser et al. 1998). Para T. yonenagae,
consideramos a perda ou diminuição dos comportamentos agonísticos e o ganho ou aumento na
freqüência dos comportamentos afiliativos como sendo apomorfias dessa espécie. Acreditamos
que, em T. i. denigratus, ao contrário do que Freitas et al. (no prelo) propuseram, parece que o
que ocorreu foi um aumento da tolerância a co-específicos.
O surgimento do comportamento de limpeza social (alolimpeza) no clado 2 e,
principalmente, o aumento desse comportamento em T. yonenagae podem estar ligados ao
maior papel social desse comportamento. De acordo com a literatura, o comportamento de
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alolimpeza é importante em espécies de mamíferos sociais, pois tem função de comunicação
tátil (Poole 1985), auxiliando na manutenção da estabilidade dos grupos (Mateo 2003) e
aglomeração
(Lacey et al. 1991; Bradburry & Vehrencamp 1998; Lacey 2000). Alolimpeza é
comum em animais sociais que vivem em grupo, tais como primatas, cavalos e aves (Bradbury
& Vehrencamp 1998). O mesmo se aplica ao aumento do comportamento contato naso-
auricular em T. yonenagae. Nós também observamos esses comportamentos. Manaf (2000) cita
que os indivíduos dominantes mantêm uma série de interações de contato físico afiliativo
(contato naso-auricular e alolimpeza) com subordinados, as quais podem exercer um
importante papel na manutenção da tolerância, coesão e estabilidade do grupo e prevenção no
aparecimento de agressões e reconhecimento de parentes (Mateo 2003). De acordo com Poole
(1985) animais sociais exibem uma maior quantidade de comportamentos afiliativos,
principalmente aqueles relacionados com manutenção das alianças sociais Sachser et al. (1998),
reconhecimento de parentes (Mateo 2003),
tolerância, prevenção de agressão, estabilidade e
coesão (Bradbury & Vehrencamp 1998; Manaf 2000, Manaf & Oliveira 2000). Bradbury &
Vehrencamp (1998) também citam que animais sociais empregam uma variedade de
comportamentos afiliativos que são realizados mutuamente e servem para manter relações
pacíficas entre eles, incluindo tocar o nariz, cheirar, aninhamento e lamber a face ou genitais.
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Animais que vivem em grupo utilizam diversos mecanismos para reconhecimento e
manutenção da coesão (Bradbury & Vehrencamp 1998). Roedores empregam principalmente o
sentido do olfato na comunicação social (Bradbury & Vehrencamp 1998; Manaf et al. 2003;
Mateo 2003), e espécies subterrâneas utilizam principalmente sinais químicos, visuais e
sismicos na comunicação (Francescoli 2000). Poole (1985) e Francescoli (2000) citam que os
sinais químicos são de grande importância em grupos de mamíferos sociais, enquanto Roberts
(2007) cita que, em roedores, os sinais químicos têm muitas funções, dentre as quais a de
reduzir a competição e manter o status social. Roberts (2007) cita que, em roedores, a urina e
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secreção anal possuem uma grande importância social. A alteração das freqüências de
comportamentos de reconhecimento olfatório em T. yonenagae (perda do comportamento
contato rostro-caudal e aumento de contato rostro-anal e contato rostro-lombar ) deve estar
relacionada ao fato de que, nessa espécie, a glândula anal produz secreções com função social
de reconhecimento individual ou de grupo (Manaf et al. 2003). O aumento observado, em T. i.
denigratus, do comportamento de reconhecimento olfatório “contato rostro-lombar” também
pode estar relacionado ao reconhecimento químico (Roberts 2007). Aparentemente a função
social da glândula anal surgiu em T. yonenagae. Entretanto, como a literatura indica que outras
espécies de equimiídeos consideradas solitárias e territorialistas possuem estruturas similares
(Manaf et al. 2003) seria interessante a realização de estudos para avaliar se o tegumento da
região lombar nessas espécies tem glândulas, e se suas secreções possuem alguma função
social, já que existe registro de roedores que possuem glândulas dorsais com função social
(Randall 1994), e avaliar se, nas espécies supra citadas, a secreção dessa glândula tem função
social.
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De acordo com Galewski et al. (2005), o ancestral dos roedores equimiídeos atuais
teria sido um habitante de solo de florestas. Freitas et al. (2008) citam que para T.
yonenagae e T. minor, a vida em ambientes abertos possivelmente representa uma
mudança evolutiva homoplástica a partir do padrão primitivo. Entretanto, em T. yonenagae
a conquista de uma área aberta foi acompanhada de um aumento da socialidade (Freitas et
al. no prelo), enquanto que em T. minor isso não ocorreu. De acordo com Ebensperger et
al (2006) e Ebensperger & Cofre (2001, 2006) dois fatores evolutivos que selecionaram o
aumento da socialidade em Hystricognathi neotropicais foram à exposição à predação em
hábitats mais abertos e a escavação de tocas comunais. O aumento da socialidade em T.
yonenagae está relacionado com a exploração de áreas abertas (dunas do médio São
Francisco), ao tipo de passo assimétrico (Rocha et al. 2007) e à escavação de tocas
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comunais (Rocha 1991; Santos 2004) com conseqüente diminuição do risco de predação.
Esse aumento de socialidade se deu através do ganho e do aumento na freqüência de tipos
de comportamentos afiliativos importantes na manutenção de grupos sociais, e a perda e
diminuição de tipos de comportamentos agonísticos. Por outro lado em T. minor a
conquista de uma área aberta (ambiente rochoso), manutenção do tipo simétrico de passo e
a exploração de micro-hábitats protegidos aparentemente não levaram à seleção de um
aumento da socialidade nessa espécie. Em T. minor o que ocorreu foi uma perda e
diminuição na freqüência de tipos de comportamentos afiliativos e um ganho e aumento
dos tipos de comportamentos agonísticos. Nosso trabalho indica que a alteração evolutiva
do comportamento em T. yonenagae provavelmente se deu através do aumento de
comportamentos afiliativos, importantes na manutenção da tolerância, coesão, estabilidade
do grupo e na prevenção do aparecimento de agressões (Lacey et al. 1991; Lacey 2000;
Mateo 2003), com conseqüente perda e diminuição de comportamentos agonísticas ligados
a ataque, fuga, luta e exibição de agressividade sem contato.
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53
Caterogia Subcategoria Código Comportamento Descrição Origem da descrição
NAA Contato naso-auricular
Um animal introduz o focinho dentro da orelha do outro com movimentos vigorosos da
cabeça
Manaf & Oliveira (2000)
CNN Contato naso-nasal Encostar o focinho na região do focinho do outro animal
Neves (dados não
publicados)
CRA Contato rostro-anal Contato da boca ou nariz com o ânus do outro animal
Neves (dados não
publicados)
CRC Contato rostro-caudal
Contato da boca, nariz ou qualquer parte da cabeça do animal com qualquer parte da cauda
do outro, que não seja a sua base
Alves(dados não
publicados )
CRL Contato rostro-lombar Contato da boca, nariz ou qualquer parte do corpo do outro animal com o lombo do outro
Neves (dados não
publicados)
Potencial
reconhecimento
olfatório
CRR Contato rostro-rostral
Contato entre boca, nariz ou qualquer região da face com a boca, nariz ou qualquer região
da face do outro animal, sem ser possível fazer distinção da região
Neves (dados não
publicados)
Limpeza social ALO Alolimpeza Pentear a região da cabeça ou do pescoço do outro animal.
Manaf (dados não
publicados)
ACO Apoiar a cabeça no outro Apoiar a cabeça sobre o outro animal, geralmente apoiando também as patas anteriores.
Manaf (dados não
publicados)
APO
Apoiar as patas anteriores
sobre o outro
Macho ou fêmea apóia as patas dianteiras na cabeça ou tórax do outro.
Neves (dados não
publicados)
FIC Ficar em baixo Enfiar a cabeça embaixo da cabeça ou tórax do outro
Neves (dados não
publicados)
PAB Passar por baixo Passar por baixo da cabeça ou tórax do outro, geralmente empurrando-o para cima
Neves (dados não
publicados)
Comportamen
tos afiliativos
Contato físico
não-agressivo
PAC Parar em contato
Parar em contato corporal com o outro, podendo ou não realizar outras ações durante este
período, muitas vezes parados em sentido antiparalelo
Manaf (dados não
publicados) Neves (dados
não publicados)
AFV Afastar-se com vigor Afastar-se com vigor quando outro animal se aproxima.
Manaf (dados não
publicados)
AVA Avançar Movimento brusco em direção a outro animal sem contato físico.
Manaf (dados não
publicados ; Barduke
(dados não publicados)
FUG Fugir Locomover-se vigorosamente à frente de um outro animal que o segue ou que o persegue
Manaf (dados não
publicados) ; Alves
(dados não publicados)
PER Perseguir Seguir em alta velocidade
Manaf (dados não
publicados) ; Neves
(dados não publicados)
Locomoção para
ataque e fuga
SAL Saltar Salto vigoroso para frente ou para cima
Manaf (dados não
publicados)
BCA Balançar cauda
O animal com o corpo parado, balança a cauda de um lado para o outro. Balançando
principalmente do meio da cauda até a região distal.
Este trabalho
ENB Encarar bípede O animal fica frente a frente com o outro, em postura totalmente bípede Freitas (no prelo)
ENC Encarar
O animal se aproxima lentamente da cabeça do outro e pára a uma distância de menos de 1
corpo do outro animal, com o focinho direcionado para a parte anterior da cabeça do outro
animal
Este trabalho
LPA Levantamento parcial Patas anteriores flexionadas, próximas ao peitoral e cauda esticada Streilein (1982)
Exibição de
agressividade
sem contato
LTO Levantamento total
Coluna totalmente estendida, patas anteriores flexionadas na altura dos ombros e cauda
totalmente esticada
Streilein (1982)
Comportamen
tos agonísticos
Luta
CUP Chutar com uma pata
O animal aplica uma torção lateral da bacia na direção do outro e ao mesmo tempo, uma ou
ambas as patas posteriores são levantadas rapidamente e com força na direção do oponente,
como um coice.
Este trabalho
54
GRL Golpear região lombar Bater com uma ou ambas as patas anteriores na região lombar do outro animal
Barduke (dados não
publicados)
GRR Golpear região rostral Bater com uma ou ambas as patas anteriores na região rostral do outro animal
Barduke (dados não
publicados)
MRL Morder região lombar Morder a região lombar do outro animal, gerando afastamento deste
Barduke (dados não
publicados)
1309
1310
1311
1312
1313
1314
1315
1316
1317
1318
1319
1320
1321
1322
1323
1324
Tabela 01 - Comportamentos sociais comuns exibidos por Thrichomys apereoides, T. i. denigratus. T. minor e T. yonenagae, em díades intra-
sexuais. Os comportamentos estão classificados de acordo com as categorias e subcategorias descritas no texto. As descrições dos
comportamentos são baseadas em dados publicados previamente, em dados não publicados e no presente trabalho (última coluna).
55
Espécie T. apereoides T. minor T. i. denigratus T. yonenagae
Sexo Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea Macho Fêmea
Tipos de
comportamento
AFV X X X X X X X
AVA X X X X X X X
SAL X X X X X X X
GRL X X X X
GRR X X X X X
FUG X X X X X
MRL X X X X X
PER X X X X X
CUP X X X
ENC X X X X
ENB X X
LTO X X
LPA X
BCA X X
APO X X X X X X X
PAC X X X X X X X
FIC X X X X X X X X
NAA X X X X X
CRL X X X X X X X X
CRR X X X X X X X
CNN X X X X X X X X
CRA X X X X X X X X
CRC X X X X X X
PAB X X X
ALO X X X
ACO X X X X
TOTAL 22 21 16 18 17 13 12 13
2
5
2
6
Tabela 02: Dados de ocorrência de comportamentos sociais (afiliativos e agonísticos) em
2
7
Thrichomys apereoides, T. i. denigratus. T. minor e T. yonenagae.. Comportamentos afiliativos em
2
8
destaque (células hachuradas).
2
9
3
0
3
1
56
3
2
3
3
3
4
Figura 01. Gráfico de dispersão, com o padrão dos dados coletados, baseado na freqüência total dos comportamentos exibidos pelas díades.
Pontos maiores da escala representam díades com maior exibição de tipos de comportamentos Legenda:
Y = T. yonenagae; D = T. i.
3
5
denigratus; M = T. minor e A = Thrichomys apereoides.
3
6
3
7
57
3
8
3
9
4
0
4
1
4
2
4
3
4
4
4
5
4
6
4
7
4
8
4
9
5
0
5
1
5
2
5
3
5
4
5
5
5
6
5
7
Figura 02: Representações bidimensionais das distâncias entre os encontros de
Thrichomys apereoides, T. i. denigratus. T. minor e T. yonenagae,
5
8
5
9 considerando-se as semelhanças entre as proporções dos comportamentos exibidos. À esquerda, dispersão das espécies (X – T. yonenagae; ● –
T. denigratus; ▼ – T. minor; ∆ - Thrichomys apereoides). À direita, dispersão dos sexos (■ – Machos; □ – Fêmeas).
6
0
58
6
1
6
2
6
3
6
4
6
5
Figura 03- Freqüências relativizada dos comportamentos de roedores com diferenças estatisticamente significativas. Siglas dos comportamentos conforme tabela 1. Y
6
6
6
7 = T. yonenagae; D = T. i. denigratus; M = T. minor e A = T. apereoides; O = fêmeas e X = machos. Barras das médias: -------- = fêmeas, - - - - - = machos. Espécies com
6
8 freqüências estatisticamente semelhantes foram colocadas nos grupos A ou B, e aquelas com freqüência estatisticamente intermediária entre A e B, foram
6
9 colocadas no grupo AB.
59
7
0
7
1
7
2
7
3
F
i
gura 04: Interpretação filogenética baseada nas freqüências de exibição dos comportamentos para três ssp de Trinomys usando T. apereoides como grupo externo. Seta para cima =
7
4
a
umento na freqüência e seta para baixo = diminuição na freqüência. Comportamentos afiliativos grifados. Códigos dos comportamentos segundo tabela 1. Filogenia baseada Galewski et
7
5
a
l. 2005; Lara & Patton 2000.
7
6
7
7
60
7
8
7
9
Figura 05 : Interpretação filogenética do surgimento (+) e desaparecimento (-) de comportamentos sociais (afiliativos e agonísticos) para três espécies do gênero Trinomys, usando
8
0
T.apereoides como grupo externo. Comportamentos afiliativos grifados. Códigos de comportamentos segundo tabela 1. Filogenia baseada Galewski et al. 2005; Lara & Patton 2000.
61
1381
1382
1383
1384
Figura 06- Filogenia com as subcategorias comportamentais baseadas no surgimento (+) e desaparecimento (-) e nas freqüências (
↑ = aumento e ↓ = diminuição)
de exibição dos comportamentos para três espécies de Trinomys usando T. apereoides como grupo externo. Códigos dos comportamentos segundo tabela 1.
Filogenia baseada Galewski et al. 2005; Lara & Patton 2000.
62
Conclusão geral
1. A maior socialidade em T. yonenagae em relação às outras espécies de
Trinomys se deu através da diminuição de comportamentos de locomoção para
ataque e fuga e de luta e do aumento daqueles afiliativos considerados
responsáveis pela manutenção de alianças sociais em mamíferos: promoção de
tolerância, prevenção de agressões, manutenção da estabilidade, coesão,
reconhecimento e identificação de indivíduos e grupos (comportamentos de
limpeza social; contato físico não-agressivo e potencial reconhecimento
olfatório).
2. O aumento da agressividade em Trinomys minor estar relacionada com a perda e
diminuição nas freqüências de comportamentos afiliativos importantes na
manutenção de grupos sociais (comportamentos de contato físico não agressivo
e de potencial reconhecimento olfatório), e com o surgimento e aumento na
freqüência de comportamentos agonísticos, relacionados com ataque e fuga e
tidos como importantes em espécies solitárias e territoriais.
3. O nível de afiliação de T. iheringi denigratus, intermediário, entre Trinomys
minor e T. yonenagae, se deve ao fato dessa espécie ser tolerante e não sociável.
Em T. i. denigratus, não ocorreu o ganho e aumento na freqüência de
comportamentos afiliativos importantes na manutenção de grupos sociais,
acompanhada da perda e diminuição na freqüência de comportamentos
agonísticos, como ocorreu na espécie social T. yonenagae.
63
4. No presente estudo as principais diferenças entre sexo foram encontradas em T.
i. denigratus, onde apenas os machos exibiram 5 comportamentos (Golpear
região lombar-GRL, golpear região rostral-GRR, Fugir-FUG, morder região
lombar-MRL e perseguir-PER). A maior socialidade em T. yonenagae evoluiu
através da perda e diminuição na freqüência de comportamentos agonísticos
(comportamentos de locomoção para ataque e fuga e de luta), acompanhada do
surgimento e aumento na freqüência de comportamentos afiliativos relacionados
com coesão e estabilidade do grupo (comportamentos de limpeza social, de
contato físico não-agressivo e potencial reconhecimento olfatório).
65
Ethology
Official Organ of the Ethologische Gesellschaft e.V.
Edited by:
Michael Taborsky (Editor-in-Chief)
Print ISSN: 0179-1613
Online ISSN: 1439-0310
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The Abstract should introduce the topic, the main objective, the main result(s) and the
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in the paper. Continuity with earlier work on the subject should be established by
reference to recent papers or reviews, which need not themselves be summarized.
Experimental methods must be clearly described and include information essential for
replication, but trivial details should be omitted. In the Discussion, the major findings
should be summarized as a reminder only, not repeated.
To avoid unnecessary delays in the evaluation process of your manuscript, please
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checklist of methods description
67
3.2 Format
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3.3 Length
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3.4 Units, Abbreviations and Nomenclature
All units of measurement must conform to the SI-System. Days = d, hours = h, minutes
= min, seconds = s, grams = g, litres = l, metres = m, sample size = n, median =('x tilde')
or median, arithmetic mean =('x bar'), degrees of freedom = df, standard error of the
mean = SE, standard deviation = SD, probability = p, not significant = ns, year(s) = yr,
month(s) = mo, figure = Fig., table = Table, versus = vs, species = sp.
68
Names of genera and species must be in italics or be underlined with a single line in the
manuscript. In the published paper they will appear as italics. All biological names
should conform to current international nomenclature. For undefined species use 'sp.'
Chemical formulae should be written as fully as possible using the nomenclature of the
Chemical Society (J. Chem. Soc. 1067, 1936).
3.5 Illustrations and Tables
At final submission, figures should be saved in a neutral data format such as TIFF or
EPS. Powerpoint and Word graphics are unsuitable for reproduction. Please do not use
any pixel-oriented programmes. Scanned figures (only in TIFF format) should have a
resolution of 300 dpi (halftone) or 600-1200 dpi (line drawings) in relation to the
reproduction size. Line drawings should only be contour drawings without halftones
(shades of grey). Please do not use patterns; rough hatching is acceptable.
Please submit the data for figures in black and white. However, colour photos can be
reproduced in black and white (with a possible loss of contrast). Figures printed in
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Colour Work
Agreement form. olour graphics should be created using the CMYK colour palette
(print colours), not RGB (monitor colours). There is a charge for alterations to figures
when carried out by the publisher.
Please note that figures will generally be reduced to fit within the column-width or the
print area. This means that numbering and lettering must still be readable when reduced
(e.g. maps) and that a scale provided in the legend might not correspond with the
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photocopy or tracing paper.
Graphs with x and y axes should not be enclosed in frames. Do not forget the labels and
units. Captions for the figures should give a precise description of the content and
should not be repeated within the figure.
Tables should be created using the table function of your word processor. The use of
both tables and figures to illustrate the same results is not acceptable.
3.6 References
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69
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beginning of the list of references.
References should be formatted as in the following examples:
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Articles not yet published may only be cited if their place of publication is certain. They
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assigned. Please download the Exclusive Licence Form here.
5. Proof Correction
70
You will receive proofs of your article without the original manuscript (if no
amendments have been made) and an offprint order form. Proofs should be corrected
and returned at once. Please be sure that you can be reached during this time. Please
note that only typesetting errors are to be corrected.
Proofs will be sent via e-mail as an Acrobat PDF (portable document format) file. The
e-mail server must be able to accept attachments up to 4 MB in size. Acrobat Reader
will be required in order to read this file. This software can be
downloaded here (free of
charge). This will enable the file to be opened, read on screen, and printed out in order
for any corrections to be added. Further instructions will be sent with the proof. Proofs
will be posted if no e-mail address is available; in your absence, please arrange for a
colleague to access your e-mail to retrieve the proofs.
6. Online Early
Ethology is now part of the Blackwell Synergy OnlineEarly service. Articles are
published on a regular basis online in advance of their appearance in a print issue. These
articles are fully peer reviewed, edited and complete - they only lack page numbers and
volume/issue deatils - and are considered fully published from the date they first appear
online. This date is shown with the article in the online table of contents. Because
OnlineEarly articles are considered fully complete, please bear in mind that changes
cannot be made to an article after the online publication date, even if it is still to appear
in print.
The articles are available as full text HTML or PDF and can be cited as references by
using their Digital Object Identifier (DOI) number. For more information on DOIs,
please see
http://www.doi.org/faq.html.
OnlineEarly is a premium service, and as such is automatically available to those with a
premium subscription to Synergy. Authorised users of Synergy are individuals who
either have paid for an online subscription to a journal on Blackwell Synergy, or
authorised for online access under the terms of their institution's subscription or licence
with Blackwell Publishing. Members of the public may access the open parts of this site
in accordance with the Terms and Conditions. Upon registration, single articles are
available to purchase on an invidual basis. Subscribers to Synergy are enabled to do the
following: access the full-text articles for subscribed-to journals, often in both PDF and
HTML format; link to the abstracts of cited articles in other journals using the CrossRef
and database links; link forward to articles that cite this article and access OnlineEarly
articles, where available.
To view all the OnlineEarly articles currently available, please visit the journal
homepage on
Blackwell Synergy and simply click on the 'OnlineEarly' area at the top of
the list of issues available to view.
As print publication approaches, the article will be removed from the OnlineEarly area
and will appear instead in the relevant online issue, complete with page numbers and
volume/issue details. No other changes will be made.
7. Offprints
71
Authors will be provided with electronic offprints of their paper, made available as a
PDF file. Paper offprints may be ordered at prices quoted on the order form, which
accompanies proofs, provided that the form is returned with the proofs. The cost is more
if the order form arrives too late for the main print run. Offprints are normally
dispatched within three weeks of publication of the issue in which the paper appears.
Please contact the publishers if offprints do not arrive: however please note that paper
offprints are sent by surface mail, so overseas orders may take up to six weeks to arrive.
Electronic offprints are sent to the first author at his or her first email address on the title
page of the paper, unless advised otherwise; therefore please ensure that the name,
address and email of the receiving author are clearly indicated on the manuscript title
page if he or she is not the first author of the paper.
8. Book Reviews
Reviews of selected books appear in a Book Review section of each issue. Reviews are
requestd by the Book Review Editor:
Professor Johan J. Bolhuis
Book Reviews Editor, Ethology
Utrecht University
Behavioural Biology
Padualaan 14
PO Box 80086
NL-3508 TB Utrecht
The Netherlands
For submission of book review manuscripts please follow the instructions of the book
review editor. No honorarium is paid for book reviews but the review copy becomes the
property of the reviewer.
For the bibliographic data of book reviews the following scheme is requested:
Vygotsky, L. S. & Luria, A. R: 1993: Studies on the History of Behavior: Ape,
Primitive, and Child. Edited and translated by V. I. Golod & J. E. Knox. Lawrence
Erlbaum, Hillsdale, Hove, London. 246 pp., 32 figs, US$ 39.95. ISBN 0-8058-1014-5.
Immelmann, K., Pröve, E. & Sossinka, R. 1996: Einführung in die Verhaltensforschung.
4., neubearbeitete Auflage. Pareys Studientexte Nr.13. Blackwell Wissenschafts-Verlag,
Berlin. 298 S. mit 93 Abb. Brosch. € 24,95. ISBN 3-8263-3047-1.
9. Author Services
NEW: Online production tracking is now available for your article through
Blackwell's Author Services.
Author Services enables authors to track their article - once it has been accepted -
through the production process to publication online and in print. Authors can check the
status of their articles online and choose to receive automated e-mails at key stages of
production. The author will receive an e-mail with a unique link that enables them to
register and have their article automatically added to the system. Please ensure that a
complete e-mail address is provided when submitting the manuscript. Visit
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