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UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS - UFAM
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
PROGRAMA INTEGRADO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
BIOLOGIA TROPICAL E RECURSOS NATURAIS
Sílvia Fernanda Mardegan
Manaus – Amazonas
Março, 2007
ABUNDÂNCIA NATURAL DE
15
N EM SOLOS E FOLHAS
DE ÁREAS
DE CAMPINA E CAMPINARANA DA RESERVA BIOLÓGICA DA
CAMPINA – INPA, REGIÃO DE MANAUS, AMAZONAS.
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ii
Sílvia Fernanda Mardegan
Orientador: Dr. Niro Higuchi
Dissertação apresentada ao Programa
Integrado de Pós-Graduação em Biologia
Tropical e Recursos Naturais do convênio
INPA/UFAM, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ciências
Biológicas, área de concentração em
Ecologia.
Manaus – AM
Março, 2007
ABUNDÂNCIA NATURAL DE
15
N EM SOLOS E FOLHAS
DE ÁREAS
DE CAMPINA E CAMPINARANA DA RESERVA BIOLÓGICA DA
CAMPINA
–
INPA,
DE MANAUS, AM
AZONAS
.
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iii
M322 Mardegan, Sílvia Fernanda
Abundância natural de
15
N em folhas e solos de áreas de campina e
campinarana da Reserva Biológica da Campina – INPA, região de Manaus,
Amazonas / Sílvia Fernanda Mardegan – Manaus: INPA/UFAM 2007.
75f. il.
Dissertação (Mestrado) – INPA/UFAM, Manaus, 2007.
Orientador:Dr. Niro Higuchi
Área de concentração Ecologia.
1. Formações vegetais sobre areia branca. 2. Isótopos estáveis.
3. Ciclagem de N. 4. Disponibilidade de nitrogênio. 5. Fontes de N.
6. Reserva Biológica da Campina (AM). I. Título.
CDD 19ª 634.95
Sinopse:
Foram analisadas as abundâncias naturais de
15
N (δ
15
N) de oito espécies arbóreas
que co-existem em campina e campinarana, bem como suas epífitas (quando
presentes) e os solos onde se desenvolviam, visando observar se a variação em
algumas características destas formações vegetais e dos solos onde elas se
desenvolvem refletem em variações nas composições isotópicas, indicando
diferenciação quanto às estratégias utilizadas para a obtenção do N.
Palavras-chave:
Formações vegetais sobre areia branca, Isótopos estáveis, Ciclagem de N,
Disponibilidade de nitrogênio, Fontes de N.
iv
A meus pais, razão da minha existência e
eterno incentivo da minha caminhada.
v
AGRADECIMENTOS
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e Universidade Federal do Amazonas,
pela formação.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela
concessão da bolsa de estudos e financiamento de parte deste trabalho.
Ao Dr. Niro Higuchi, meu orientador, por toda a atenção, apoio, orientação e
ensinamentos recebidos ao longo destes dois anos.
Ao Dr. Luiz Antônio Martinelli, por toda a atenção e confiança dedicadas e por me
apresentar ao fascinante mundo dos isótopos.
Ao Dr. Joaquim dos Santos, pelo apoio sempre presente durante o período das coletas.
A todos que me ajudaram no trabalho de campo: Caroço, Chicó, Romeu, Sérgio e
Wanderley. Sem vocês, este trabalho não teria nem saído do papel.
A todos os pesquisadores, funcionários e amigos do Laboratório de Ecologia Isotópica
do Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA), pela realização das análises, bem
como pela acolhida durante o período em que convivi com vocês.
À Gabriela Nardoto, não somente pela acolhida calorosa, mas também por toda ajuda,
apoio e incentivo oferecidos, essenciais para o desenvolvimento deste trabalho.
Aos pesquisadores: Dr. João Ferraz (INPA/CPST), Dr. Luiz Antônio de Oliveira e Dr.
Luiz Augusto Gomes de Souza (INPA/CPCA), pela ajuda valiosa durante o decorrer
desta dissertação.
A Adriano Nogueira, Liliane Teixeira e Villany Carneiro, por toda a atenção e auxílio
durante o desenvolvimento desta dissertação.
Aos colegas e amigos de mestrado, doutorado e iniciação científica do Laboratório de
Manejo Florestal, em especial à Roseana, pela ajuda no período de preparo das
vi
amostras, e à Eleonora, por todas as sugestões e críticas durante a execução deste
trabalho e, principalmente, pelos bons momentos de convívio.
Aos colegas do Laboratório de Análises temáticas do solo e plantas, principalmente à
Morgana e ao Kleber.
A meus queridos amigos e “filhos”, minha família em Manaus, por todos os bons
momentos compartilhados nesses dois anos.
Ao Renato, meu companheiro de todas as horas; por mais uma vez estar ao meu lado,
dando apoio, carinho e auxílio sempre que preciso. Mais uma etapa cumprida, o que
seria praticamente impossível sem sua ajuda.
A meus queridos pais e irmão, por todo o carinho e dedicação incondicionais. Apesar
da distância, o apoio de vocês sempre foi o estímulo necessário para continuar
caminhando.
Aos demais amigos e familiares, por toda a torcida.
E a todos que, de algum modo, foram imprescindíveis para a conclusão deste
trabalho...
... MUITO OBRIGADA!
vii
RESUMO
Formações vegetais de areia branca são caracterizadas por apresentar estrutura e
funcionamento diferenciado em relação à floresta densa de terra-firme. Também
apresentam uma menor disponibilidade de N e uma ciclagem mais fechada. O
objetivo deste trabalho foi investigar os aspectos da ciclagem do nitrogênio em
campinas e campinaranas, utilizando a abundância natural de
15
N de folhas e solos
ocorrentes em um gradiente campina – campinarana – floresta densa, na Reserva
Biológica de Campina – INPA, Manaus – AM. Foram medidas as abundâncias
naturais de
15
N em solos e em oito espécies árboreas que co-ocorrem nestas
formações vegetais. As seguintes hipóteses foram levantadas: se a variação da
fisionomia das formações vegetais influencia na composição isotópica das espécies;
se há variação nos valores apresentados pelas formações vegetais sobre areia
branca, indicando a utilização de diferentes estratégias para a obtenção de N; e
quanto a abundância natural de
15
N desta vegetação difere em relação à floresta
densa. Epífitas vasculares (Araceae, Bromeliaceae e Orchidaceae) que se
desenvolviam nas árvores estudadas também tiveram suas composições isotópicas
medidas, para comparar suas assinaturas às de suas hospedeiras e determinar
quais as possíveis fontes de nitrogênio. Os valores de δ
15
N das espécies arbóreas
estudadas foram muito semelhantes aos observados em outros ambientes limitados
por N, variando de -9,6 a +1,6 ‰. Aldina heterophylla Spruce ex Benth
(Caesalpiniaceae) apresentou valores mais enriquecidos do que as espécies não-
leguminosas, que puderam ser divididas em dois grupos. Isto pode ser indício da
utilização de fontes de N em diferentes profundidades, bem como da utilização de N
oriundo da associação com fungos micorrízicos. Foi observado um enriquecimento
progressivo nas assinaturas isotópicas das espécies na campinarana. Os baixos
valores observados demonstram que a pluviosidade e a temperatura não são os
únicos fatores influenciando a composição isotópica destas formações vegetais. Os
valores de δ
15
N das epífitas foram mais enriquecidos do que os de suas
hospedeiras, também sendo divididos em grupos de acordo com a principal fonte de
N utilizada. A utilização de fontes diferenciadas parece ser uma estratégia comum
tanto para as epífitas como para as árvores, uma vez que ambas se desenvolvem
em ambientes nutricionalmente estressantes.
viii
ABSTRACT
Vegetations growing on white-sand soils, which are known as “campinas” are very
much different of those on terra-firme dense forests, in terms of structure and
dynamics. In addition, soils of “campina” are very poor in nutrients, presenting a
more closed cycling. The aim of this work was to investigate the dynamics of N-
cycling using the
15
N natural abundance of leaf and soil. The studied site was a
gradient “campina” to “campinarana” (transition between “campina” and dense
forest) vegetation at Reserva Biológica da Campina of INPA. It was determined
the
15
N natural abundance of the soils and eight tree species that co-occur in the
site. The main questions were: does the vegetation physiognomy influence the
isotopic composition of the studied tree species? If there is a variation, is it
influenced by the use of many strategies to acquire N-sources? And how different
is “campina”
15
N natural abundance in relation to dense forest? Vascular
epiphytes (Araceae, Bromeliaceae and Orchidaceae) that were present in the
studied trees had their isotopic composition determined as well in order to
compare their own signatures with their host ones and to determine their possible
N souces. The δ
15
N values for the studied tree species were very similar to those
found in other N-limitated ecosystems, ranging from -9,6 to +1,6 ‰. Aldina
heterophylla Spruce ex Benth (Caesalpiniaceae) had more enriched values than
the non-leguminous species, which could have been divided into two groups. This
could be an evidence of the use of N sources on different depths or even from
micorrhizal fungi association. It was observed a progressive enrichment in the
isotopic signatures toward “campinarana” site. The observed values showed that
rainfall and temperature are not the unique factor influencing the isotopic
composition of these vegetations. Epiphytes δ
15
N values were higher than their
host trees ones, also being divided into groups accordingly to the main N source
acquired. The use of different N sources seems to be a common strategy for both
epiphytic plants and tree species, since they occur in nutritionally stressed
environments.
ix
SUMÁRIO
RESUMO..................................................................................................
vii
ABSTRACT .............................................................................................
viii
LISTA DE TABELAS................................................................................
xii
LISTA DE FIGURAS................................................................................
xiv
1 INTRODUÇÃO..................................................................................
1
2 HIPÓTESES.......................................................................................
2
3 OBJETIVOS......................................................................................
3
3.1 OBJETIVO GERAL........................................................................
3
3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS..........................................................
3
4 REVISÃO DA LITERATURA........................................................
4
4.1 CAMPINAS AMAZÔNICAS............................................................ 4
4.1.1 Localização e Distribuição......................................................
4
4.1.2 Histórico e Classificação.........................................................
5
4.1.3 Vegetação ..............................................................................
6
4.1.4 Fatores limitantes...................................................................
8
4.2 NITROGÊNIO.................................................................................
10
4.3 ISÓTOPOS DE NITROGÊNIO E SEU USO EM ESTUDOS DE
ECOLOGIA...............................................................................................
12
5 MATERIAL E MÉTODOS..............................................................
15
5.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO................................ 15
5.1.1 Localização e descrição da área............................................
15
x
5.1.2 Clima.......................................................................................
16
5.1.3 Solos.......................................................................................
16
5.2 COLETA DE DADOS......................................................................
17
5.2.1 Material botânico....................................................................
18
5.2.2 Solos.......................................................................................
20
5.3 ANÁLISES DOS DADOS................................................................
21
5.4 ANÁLISES ESTATÍSTICAS............................................................
22
6 RESULTADOS..................................................................................
23
6.1 SOLOS............................................................................................
23
6.2 VEGETAÇÃO ARBÓREA...............................................................
28
6.3 EPÍFITAS VASCULARES...............................................................
35
7 DISCUSSÃO.....................................................................................
40
7.1 DIFERENÇAS NO FUNCIONAMENTO DA CICLAGEM DAS
FORMAÇÕES VEGETAIS ESTUDADAS................................................
40
7.2 RELAÇÃO ENTRE O δ
15
N DE EPÍFITAS VASCULARES E
SUAS ÁRVORES HOSPEDEIRAS..........................................................
51
8 CONCLUSÃO...................................................................................
53
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................ 55
APÊNDICE A – Planilha com os dados brutos referentes às análises
isotópica e nutricional para as folhas de árvores
estudadas...................................................................
65
xi
APÊNDICE B – Planilha com os dados brutos referentes às análises
isotópica e nutricional dos solos das áreas
estudadas....................................................................
71
APÊNDICE C – Planilha com os dados brutos referentes às análises
isotópica e nutricional das epífitas estudadas.............
73
xii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1
Lista das espécies analisadas e suas respectivas
famílias......................................................................................
19
Tabela 2
Lista das espécies de epífitas analisadas e suas respectivas
famílias......................................................................................
20
Tabela 3
Caracterização físico-química dos solos superficiais sob os
diferentes tipos de formação vegetal da Reserva Biológica da
Campina....................................................................................
24
Tabela 4
Valores médios (± DP) e variações encontradas para a
concentração de N, razão C/N e δ
15
N nas folhas das espécies
estudadas..................................................................................
29
Tabela 5
Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores de δ
15
N
observados nas plantas amostradas nos 4 transectos, sendo
p
<0,05 indício de diferenças significativas entre os valores
observados em cada transecto...................................................
30
Tabela 6
Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores de
concentrações de δ
15
N foliar ao longo das diferentes
distâncias nos transectos, onde p<0,05 indica diferenças
significativas..............................................................................
32
Tabela 7
Concentração total de N foliar, razão C/N e δ
15
N (média ± DP)
observados nas epífitas e em suas árvores
hospedeiras...............................................................................
35
Tabela 8
Teste de comparação das médias (Tukey das concentrações
de N total foliar das famílias de epífitas analisadas, onde
p<0,05 indica diferenças significativas......................................
38
Tabela 9
Teste de comparação das médias (Tukey) das concentrações
de N total foliar das famílias de epífitas analisadas, onde
p<0,05 indica diferenças significativas......................................
39
Tabela 10
Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores
obtidos para a razão C/N das famílias de epífitas analisadas,
onde p<0,05 indica diferenças significativas.............................
39
Tabela 11
Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores
medios de δ
15
N foliar das famílias de epífitas analisadas,
onde p<0,05 indica diferenças significativas.............................
40
xiii
Tabela 12
Processos, fluxos e eficiência do uso do nitrogênio, N
inorgânico no solo e taxas de mineralização e nitrificação das
duas formações vegetais estudadas.........................................
47
xiv
LISTA DE FIGURAS
Figura 1
Imagem aérea da cidade de Manaus e seus arredores, indicando
a localização da Reserva da Campina - INPA (A) e foto aérea em
infravermelho, mostrando a mancha de campina aberta no
interior da mesma (B). Fonte: SIGLAB – INPA (A) e B.W. Nelson
(B)............................………….........................................................
15
Figura 2
Pluviometria média mensal (1986 – 2004) da Estação da
CEPLAC (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira),
localizada a 02° 33’ S e 60º 01’ W, BR 174, Manaus, Amazonas..
16
Figura 3
Esquema da disposição dos transectos na área de estudo para
as coletas de solo e material botânico............................................
18
Figura 4
Variação na concentração de N total (A), razão C/N (B) e
δ
15
N (C) (médias ± desvio-padrão) ao longo dos perfis de solo da
área estudada ................................................................................
25
Figura 5
Relação entre a profundidade e δ
15
N (A), N total (B) e razão C/N
(C)..................................................................................................
26
Figura 6
Variação na concentração de N total (A), razão C/N (B) e δ
15
N
(C) (médias ± DP) nas diferentes distâncias ao longo dos
transectos da área estudada..........................................................
27
Figura 7
Relação entre a concentração de N foliar e δ
15
N foliar...................
30
Figura 8
Valores de δ
15
N (médias ± DP) das oito espécies estudadas.
Letras sobrescritas indicam diferenças significativas nos valores
de δ
15
N entre as espécies (Teste de Tukey; p<0,05)....................
31
Figura 9
Valores de δ
15
N foliar (médias ±
DP) encontrados para as
diferentes distâncias ao longo dos transectos da área
estudada...............
............................................................................
32
Figura 10
Valores médios de δ
15
N obtidos para cada uma das espécies
analisadas. Letras sobrescritas indicam diferenças significativas
entre os transectos teste de Tukey; (
p<0,05)...................................
34
Figura 11
Concentração de N foliar (A), razão C/N (B) e δ
15
N foliar (C)
(médias ± DP) observados nas árvores e epífitas analisadas........
36
Figura 12
δ
15
N foliar (médias ± DP) de A. heterophylla e
suas epífitas............
37
xv
Figura 13
δ
15
N foliar (médias ± DP) de A. heterophylla
e das três famílias de
epífitas analisadas............................................................................
38
1
1 INTRODUÇÃO
As formações vegetais que ocorrem sobre areia branca na Amazônia,
representada por campinas e campinaranas (formação vegetal mais desenvolvida em
função das melhores condições apresentadas pelo ambiente), ocorrem em uma
extensão de 34 mil km
2
(Lisboa, 1975; Braga, 1979) e apresentam um grande número
de espécies endêmicas (Rodrigues,1961). De um modo geral, quando comparadas à
floresta densa de terra-firme, apresentam a dominância de uma ou poucas espécies
perenes, distribuição mais esparsa, árvores tortuosas e de porte reduzido que
possuem esclerofilia pronunciada (Klinge & Medina, 1979).
O escleromorfismo é uma resposta fisiológica à condição de stress nutricional ao
qual esta formação vegetal está submetida, uma vez que se desenvolvem sobre solos
extremamente arenosos (Anderson, 1981; Pires & Prance, 1985; Medina et al., 1990;
Richards, 1996). Os intensos processos de lixiviação ao quais são submetidos e
algumas características intrínsecas, como a elevada acidez, levam estes solos a
apresentar uma baixa disponibilidade de nutrientes (Cuevas & Medina, 1986, Proctor,
1999). Dentre estes nutrientes encontra-se o nitrogênio, considerado fator
ecologicamente determinante da produtividade do ecossistema e desenvolvimento
vegetal.
Em função da existência de lacunas no entendimento acerca das estratégias
utilizadas por plantas de campina e campinarana para acessar o nitrogênio pouco
disponível, estudos que possibilitem uma melhor compreensão sobre estes processos
são de grande importância. Neste contexto, as análises isotópicas são uma ferramenta
cada vez mais empregada em estudos de ecologia, principalmente em estudos de
ciclagem de nutrientes, uma vez que os principais elementos utilizados nestas análises
são componentes fundamentais da matéria orgânica. A utilização de análises das
abundâncias naturais de isótopos estáveis (δ
15
N) em compartimentos-chave dos
ecossistemas, como folhas e solo, pode vir a ser uma ferramenta útil para o
entendimento dos padrões da dinâmica no processo de obtenção de N em ambientes
2
com deficiência mineral. Por fornecer medidas integradas sobre a dinâmica de
nitrogênio ao longo do tempo, com o uso do δ
15
N é possível descrever a dinâmica de
entradas e saídas de nitrogênio do sistema de suas entradas e saídas no ambiente
(Högberg, 1997; Nardoto, 2005).
Uma melhor compreensão dos processos e das estratégias que regem a
ciclagem de N nestas formações vegetais, aliada aos conhecimentos acerca de sua
composição florística, pode tornar possível o desenvolvimento de práticas que visem
sua conservação, evitando a degradação e perda de espécies únicas deste
ecossistema. Desta forma, visando analisar a dinâmica da ciclagem de nitrogênio por
meio das assinaturas das abundâncias de isótopos estáveis de
15
N de formações
vegetais que ocorrem sobre areia branca e compará-las com padrões até hoje
observados em florestas de terra-firme, foram analisadas amostras de folhas e solos de
espécies que co-ocorrem em um gradiente de formação vegetal campina-campinarana
na Reserva Biológica da Campina – INPA, região de Manaus, AM.
2 HIPÓTESES
Com isso, as seguintes hipóteses foram levantadas:
1. Há variação entre o δ
15
N das plantas que co-ocorrem em campina e campinarana
ao longo dos transectos em função da alteração das condições ambientais dos
mesmos;
2. Há uma grande variação nos valores apresentados pela formação vegetal sobre
areia branca, como observado no cerrado, indicando a utilização de diferentes
estratégias para a obtenção de N;
3
3. Diferentes tipos de solo e fisionomia influenciam na abundância natural do
15
N de
formações vegetais que se desenvolvem sob o mesmo regime de precipitação que a
floresta densa de terra-firme, indicando que as plantas que se desenvolvem sobre areia
branca, sob condições de baixa disponibilidade de N, são mais empobrecidas em
átomos de
15
N do que as plantas de floresta densa de terra-firme, ricas em nitrogênio;
4. A composição isotópica das orquídeas deve ser mais empobrecida em
15
N , em
função da menor disponibilidade de N e maior dependência de N oriundo de fontes
atmosféricas;
5. Diferentes famílias de epífitas têm acesso a diferentes fontes de N, apresentando
diferentes estratégias para sua obtenção, refletindo em diferentes composições
isotópicas.
3 OBJETIVOS
3.1 OBJETIVO GERAL
O objetivo do presente trabalho foi investigar os aspectos da ciclagem do
nitrogênio em campinas e campinaranas, por meio da abundância natural do
15
N, em
plantas e solos ocorrentes em um gradiente entre estas formações vegetais e a floresta
densa de terra-firme, na reserva Biológica da Campina – INPA, Manaus, Amazonas.
3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
• Examinar a concentração de N e o δ
15
N no sistema solo-planta, onde o δ
15
N
representa uma medida integrada da dinâmica do N ao longo do tempo;
4
• Examinar a concentração de N e o δ
15
N das epífitas que ocorriam sobre as
árvores amostradas, para verificar quais estratégias por elas utilizadas para obtenção
de N;
• Analisar as abundâncias de
15
N em plantas que co-existem nos dois tipos de
formação vegetal, para verificar se a variação nas condições ambientais (como menor
incidência luminosa, maior abundância de serapilheira e disponibilidade de água)
influencia as composições isotópicas das plantas;
• Confrontar os resultados obtidos com dados já existentes para floresta densa
de terra-firme, na tentativa de verificar se há a existência de um padrão de
funcionamento semelhante entre estas formações vegetais.
4 REVISÃO DA LITERATURA
4.1 CAMPINAS AMAZÔNICAS
4.1.1 Localização e Distribuição
Comunidades clímax com dominância de poucas espécies ocorrem em todas as
principais divisões geográficas das florestas pluviais, abrangendo desde áreas com
alguns hectares a até centenas de quilômetros quadrados de extensão (Richards,
1996). No caso da Amazônia, a heterogeneidade dos seus mais de 3 milhões de km
2
de
floresta densa de terra-firme é interrompida, muitas vezes, por “ilhas” de um tipo de
formação vegetal que contrasta com sua exuberância pela diferença de porte, estrutura
e fisionomia: são as campinas amazônicas, que cobrem uma área de 34 mil km
2
(Lisboa, 1975; Braga, 1979). As campinas podem estar associadas a rios ou não,
desenvolvendo-se em terrenos de baixa declividade, sobre solos muito pobres de areia
5
branca exposta (Rodrigues, 1961; Klinge & Medina, 1979; Anderson, 1981). Ocorrem
desde o sopé dos Andes até à Ilha de Marajó (Richards, 1996), principalmente em
áreas do médio e alto rio Negro, onde se apresentam em grandes extensões, e nas
porções centro-leste da Amazônia, onde ocorrem em áreas diminutas. São também
encontradas em algumas regiões do rio Solimões (São Paulo de Olivença), região do
alto e médio rio Urubu (Ducke, 1944), Serra de Tumuc-Humac (Rodrigues, 1961),
Guiana (Rodrigues, 1961; Richards, 1996; Klinge & Medina, 1979), Suriname (Klinge &
Medina, 1979) e Venezuela (Ducke, 1940, Klinge & Medina, 1979; Jordan, 1985a).
Formações vegetais de areia branca são encontradas em outras áreas de floresta
pluvial, como na África (Klinge & Medina, 1976), Ásia e Austrália (Richards, 1996).
Rodrigues (1961), contudo, afirma que as semelhanças entre as campinas amazônicas
e estas outras formações se restringem apenas à estrutura, não havendo similaridade
florística, apresentando as campinas amazônicas uma composição florística exclusiva e
um elevado nível de endemismo. Richards (1996) atribui as semelhanças fisionômicas
entre tipos de formação vegetal de localidades muito distantes à diferenciação edáfica
paralela destas comunidades vegetais, mesmo quando ocorrem em condições
climáticas diferentes.
4.1.2 Histórico e Classificação
Segundo Lisboa (1975), Spruce foi o primeiro a descrever as campinas do alto
rio Negro, denominando-as de caatingas (“mata clara”), distinguindo-as em dois tipos:
caatinga baixa (campina) e caatinga alta (campinarana). Enquanto este termo foi
adotado por outros autores no Brasil (Ducke, 1945; Ducke & Black, 1954; Vieira &
Oliveira-Filho, 1962; Pires, 1973), alguns autores, como Veloso (1962), preferiram
utilizar o termo savana para denominar esta formação vegetal, principalmente a
formação mais aberta dominante no alto rio Negro. A utilização destes dois termos é
inapropriada, uma vez que “caatinga” faz alusão à formação vegetal típica do Nordeste,
diferindo das campinas quanto à ecologia, flora, biologia, estrutura e fisionomia
6
(Rodrigues; 1961), e “savana” além de ser a principal formação florística que ocorre no
cerrado brasileiro, é também a denominação de outros tipos vegetacionais da própria
Amazônia (Takeuchi, 1960a, 1960b).
O mesmo autor, tentando tornar a classificação deste ecossistema mais precisa,
propôs reunir os termos “campina” e “caatinga” sob a denominação única de campina.
Esta nova denominação foi aceita por Rodrigues (1961), que passou a utilizar os termos
“campina”, “campinarana“ e ”mata rala” para descrever a caatinga baixa, média e rala,
respectivamente. Apenas Lisboa (1975), ao revisar profundamente o assunto,
classificou as formações vegetais de areia branca da Amazônia como campinas
amazônicas, subdividindo-as em campina e campinarana do alto rio Negro e da
Amazônia Central, em função da observação, no alto rio Negro de maiores índices de
altitude e precipitação observados e da ocorrência freqüente de palmeiras,
principalmente Mauritella aculeata (caraná).
4.1.2 Vegetação
As campinas amazônicas são caracterizadas pela dominância de uma ou poucas
espécies perenes distribuídas de maneira esparsa. Em sua maioria, apresentam porte
reduzido, árvores tortuosas, escleromorfismo pronunciado e estrato inferior composto
de arbustos, principalmente os gêneros Miconia (Rubiaceae) e Pagamea
(Melastomataceae), sendo Pagamea duckei endêmica desta formação vegetal
(Rodrigues, 1961; Lisboa, 1975; Klinge & Medina, 1979; Braga, 1981). Há uma baixa
ocorrência de herbáceas e plântulas no solo e as lianas são escassas, não contribuindo
para a estrutura da formação vegetal (Richards, 1996).
O dossel não apresenta uma cobertura vegetal uniforme, o que permite uma
grande entrada de luz solar neste ambiente. A alta intensidade de luz recebida, aliada à
estrutura de árvores, como Aldina heterophylla (Caesalpiniaceae), favorece a
ocorrência de grande quantidade de epífitas nas campinas, como musgos, orquídeas,
bromélias, algumas pteridófitas, aráceas e cactos (Takeuchi, 1960a; Lisboa, 1975;
Braga, 1981), desempenhando um papel de grande importância na ciclagem de
7
nutrientes nestes ambientes, por fixar cerca de 5 a 20 kg N.ha
-1
.ano
-1
(Salati et al.,
1982). Outra característica das campinas é a ocorrência de líquens (Guillamet, 1987;
Richards, 1996), principalmente do gênero Cladonia, nos solos, formando uma manta
sobre grandes áreas de areia sendo sua presença decisiva para o estabelecimento
inicial de novas espécies (Anderson et al., 1975).
Nas adjacências das campinas, passa a ocorrer uma gradual alteração na
composição e estrutura da formação vegetal, agora apresentando uma estratificação
mais complexa, com grupos isolados de árvores de porte mais elevado (com alturas
superiores a 10 m, podendo chegar a 20 m) e colonização dos espaços de areia por
árvores mais jovens e arbustos (Rodrigues, 1961, Guillamet, 1987), além de serem
observados aumentos nos índices de umidade do ar e do solo (Braga, 1981) e
afloramento de lençóis freáticos (Lisboa, 1975). Esta formação vegetal com porte mais
desenvolvido, favorecida por melhores condições no ambiente, é denominada
campinarana (“falsa campina”), caracterizada por apresentar uma formação vegetal
relativamente mais contínua (Anderson et al., 1975), principalmente em relação à
campina. Anderson (1981) afirma que a campinarana é uma variação da floresta densa
em solos arenosos, apresentando uma maior diversidade de espécies do que a
campina e, conseqüentemente, menor endemismo. A campinarana apresenta muitas
espécies que ocorrem na campina (Rodrigues, 1961), sendo considerada um tipo de
transição entre a formação vegetal de campina e a floresta densa (Braga, 1981). Como
campina e campinarana formam um continuum sucessional (Anderson et al., 1975;
Pires & Prance, 1985) e a distinção entre as duas formações vegetais é bastante difícil,
normalmente o termo campinarana é utilizado somente para especificar a porção mais
desenvolvida do gradiente ambiental (Lisboa, 1975).
Apesar disso, Anderson et al. (1975) e Braga (1981), utilizam a denominação
campina aberta e sombreada para facilitar a divisão entre estes dois ambientes, sendo
difícil a distinção entre campina sombreada e campinarana, uma vez que ocorre uma
alteração gradual da estrutura e composição da formação vegetal (Anderson et al.,
1975). A transição de campinarana para floresta densa é bem-definida; a campinarana
apresenta um estrato herbáceo quase que ausente (Guillamet, 1987), enquanto que a
floresta possui um estrato de subarbustos denso e mais contínuo, além de apresentar
8
palmeiras, o que não ocorre nas campinas e campinaranas. A produção e a quantidade
de serapilheira cobrindo os solos também são diferenças marcantes entre estes
ambientes, como observado por Medina e Cuevas (2000), em plantas de San Carlos de
Río Negro: as campinas apresentam uma produção de 207 g.m
2
.ano
-1
de serapilheira,
contra 399 g m
2
ano
-1
, na campinarana, que também apresenta menores taxas de
decomposição que a campina (Jordan, 1985b; Medina et al., 1990).
4.1.4 Fatores limitantes
Mesmo desenvolvendo-se em condições climáticas ótimas para o
desenvolvimento da floresta, as campinas e campinaranas possuem uma cobertura
vegetal restrita, resposta aos diversos fatores estressantes aos quais estão submetidas
(Pires & Prance, 1985). Dentre estes fatores, a seca fisiológica em decorrência do
stress hídrico e as características dos solos onde se desenvolvem (Anderson, 1981;
Pires & Prance, 1985; Medina et al., 1990; Richards, 1996), agem de maneira isolada
ou atuam em conjunto na estruturação e fisionomia destas comunidades vegetais
(Brüning, 1973 apud Richards, 1996). O stress fisiológico no qual estas formações
vegetais se encontram pode ser evidenciado por algumas características de sua
fisionomia, como a ocorrência de árvores anãs de porte raquítico, xeromorfismo
pronunciado e a presença de folhas escleromórficas, (normalmente) pequenas,
grossas, brilhantes e coriáceas, que se dispõem ereta ou obliquamente, na tentativa de
reduzir as perdas por transpiração (Brüning, 1973 apud Richards, 1996; Anderson,
1981; Jordan, 1985a Proctor, 1999). Todavia, campinas e campinaranas se
desenvolvem em climas sempre úmidos, com elevados índices de precipitação (Proctor,
1999) e ausência de uma fase seca severa (Brüning, 1973 apud Richards, 1996), além
de serem uma formação vegetal perene e cuja fase de senescência das folhas não
ocorre no período mais seco, diferindo de formações vegetais que sofrem secas
sazonais (Medina et al., 1990).
9
Dentre os outros possíveis fatores estressantes que influenciam estas formações
vegetais está a pequena profundidade do lençol freático (Pires & Prance, 1985). Os
autores consideram que se o lençol se localiza muito próximo à superfície, seu
afloramento pode ocorrer na estação chuvosa (em decorrência dos índices de
precipitação mais elevados), tornando o solo encharcado e criando um ambiente
anaeróbico, o que impede que as raízes se desenvolvam e consigam respirar. Já se o
lençol freático é muito profundo, a água escoa rapidamente pelo perfil arenoso em
direção a este, e as raízes não conseguem captar água por capilaridade, levando a
uma seca periódica.
No entanto, o escleromorfismo das folhas de campina é, geralmente, atribuído à
deficiência de nutrientes inorgânicos disponibilizados para as plantas (Santos & Ribeiro,
1975; Luizão, 1995). Ferri (1960), ao estudar alguns aspectos fisiológicos
(comportamento estomático, déficit de água e taxas de transpiração) de 27 espécies de
campina, observou que a redução de água não foi um fator limitante, atribuindo a
deficiência de nutrientes ao caráter xeromórfico da formação vegetal. O mesmo foi
ressaltado por Medina et al. (1990), ao observar que as folhas de dossel de campina e
campinarana em São Carlos do rio Negro (Venezuela) apresentaram os mesmo
padrões em relação à anatomia e às concentrações foliares em relação à formação
vegetal do Mediterrâneo, que apresentam xeromorfismo em decorrência da escassez
de nutrientes, concluindo que a esclerofilia é uma conseqüência da seleção e evolução
da formação vegetal em solos com pobreza de nutrientes. Segundo Lisboa (1975), o
escleromorfismo é um efeito adaptativo para solos deficientes em nutrientes,
possibilitando que as plantas desenvolvam um mecanismo de defesa contra ataques de
predadores, auxiliando-as a suportar a grande pressão ecológica a que estão
submetidas. Richards (1996) afirma que o xeromorfismo de campinas e campinaranas
se compara a outros ambientes oligotróficos que não apresentam stress hídrico, como
pântanos e algumas florestas Montana, afirmando que a relação entre a deficiência de
nitrogênio e o xeromorfismo das plantas de campina é incerta.
Campinas e campinaranas se desenvolvem sobre solos essencialmente
arenosos, denominados espodossolos cárbicos hidromórficos (EMBRAPA, 1999; IBGE,
2006), muito semelhantes superficialmente aos espodossolos de zonas temperadas
10
(Proctor, 1999). São caracterizados por apresentar uma camada orgânica ácida,
acumulação de quartzo no lugar de sedimentos argilosos (Horbe et al., 2004), pH em
torno de 4 (Luizão, 1995), pobreza de nutrientes e drenagem rápida. Sua gênese se
deve à superposição de sedimentos pleistocênicos sobre sedimentos mais antigos (de
origem terciária), como a caulinita (material composto de sílica, alumínio, hidrogênio e
oxigênio), pertencentes à formação Alter do Chão, do grupo Barreiras (Guillamet, 1987).
Anderson (1981) e Carneiro (2005, comunicação pessoal) atribuem como causas dos
espodossolos o intemperismo de material parental empobrecido em nutrientes,
ocorrendo afloramento do perfil rico em caulinita; deposição de areias quartzosas dos
Escudos da Guiana e Brasileiro, trazidas pelos rios; e processo de pedogênese natural
destes solos (podzolização), também descrita por Chauvel et al. (1996), em um estudo
em áreas de água preta na região de Manaus, afirmando que este tipo de solo é
formado por meio da substituição progressiva da argila pela areia. A água filtrada
destes solos seria a fonte dos rios de água preta da Amazônia, com deficiência de
nutrientes minerais e biologicamente empobrecidos, quando comparados a outros tipos
de rio (Klinge, 1967).
4.2 NITROGÊNIO
A atmosfera é composta por cerca de 78% de nitrogênio, componente
fundamental das principais moléculas orgânicas dos seres vivos, como proteínas,
nucleotídeos (ATP, ADP, NAD e NADP), clorofila, ácidos nucléicos (DNA e RNA),
muitas das vitaminas (como o grupo das vitaminas B), hormônios, entre outras
moléculas. Entretanto, apesar da sua abundância na atmosfera, o nitrogênio molecular
(N
2
) não se encontra disponível para a maioria dos organismos, devido à força de uma
tripla ligação que mantém os dois átomos de nitrogênio unidos. O ciclo do nitrogênio
consiste justamente no conjunto de processos nos quais o nitrogênio atmosférico é
convertido a compostos fundamentais para a sustentação da vida e sua posteriormente
devolução à atmosfera, após processos químicos e biológicos. A sua disponibilização e
11
conseqüente entrada no ambiente é feita essencialmente na atmosfera, onde as altas
temperaturas que ocorrem nas descargas elétricas produzem NO, que é oxidado a NO
2
e então rapidamente a HNO
3
, sendo introduzido nos ecossistemas pela água oriunda
das chuvas (Galloway et al., 2004).
Outra forma de disponibilização do nitrogênio para as plantas é por meio de
microorganismos que possuem a enzima nitrogenase e são capazes de converter o
dinitrogênio (N
2
) a nitrogênio reativo (N
R
), que inclui formas inorgânicas reduzidas e
oxidadas e os compostos orgânicos. Esta conversão é denominada fixação biológica do
nitrogênio (FBN), mediada por: (a) relações simbióticas de bactérias e fungos com
plantas vasculares, (b) simbiose entre cianobactérias e fungos (líquens) ou plantas, (c)
bactérias (autotróficas ou heterotróficas) de vida livre, que são naturalmente associadas
a solos ou detritos (Michelsen et al., 1998; Hodge et al., 2000. Segundo Wood (2001), a
fixação de N em nódulos radiculares, resultante da interação simbiótica entre
leguminosas e rizóbios, supre cerca de 70% das necessidades requeridas pela planta
hospedeira.
Os vegetais também assimilam nitrogênio inorgânico, na forma de amônio (NH
4
+
)
e nitrato (NO
3
-
), sem o auxílio de microorganismos. Estas moléculas são
disponibilizadas para as plantas através da conversão do N (presente em moléculas
orgânicas) em N inorgânico, via amonificação e nitrificação, onde o N presente em
proteínas, nos solos, é hidrolisado e convertido em amônia (NH
3
), que é oxidada a
nitrito (NO
2
-
), pelas bactérias do gênero Nitrosomonas, e posteriormente a nitrato
(NO
3
-
), pelas bactérias do gênero Nitrobacter. Completando o ciclo, ocorrem as saídas
de nitrogênio, via processos de lixiviação e desnitrificação, onde o nitrogênio que não
foi utilizado nas reações bioquímicas de microorganismos e plantas é devolvido à
atmosfera por bactérias especializadas que convertem o nitrato e nitrito a N
2
. Esta
perda ocorre mesmo quando o N limita intensamente os processos biológicos dentro de
um ecossistema (Vitousek et al., 2002).
As formações vegetais sobre areia branca são consideradas sistemas pobres em
nitrogênio (Vitousek & Sanford, 1986); entretanto, Jordan (1989) afirma que não à falta
de estoque no solo que é significante, mas sim sua baixa disponibilidade, em razão de
uma ciclagem muito lenta. Nestes ecossistemas, a decomposição da serapilheira é um
12
processo-chave na ciclagem do N, sendo sua transformação determinada por suas
propriedades físico-químicas e pela dominância ectotrófica (Singer & Araújo, 1979;
Jordan, 1985a). Medina & Cuevas (2000) observaram que a campina de San Carlos de
Río Negro (Venezuela) apresenta menores taxas de deposição de serapilheira e de
fluxo de N que a campinarana, sendo necessária uma circulação rápida e altamente
eficiente do pouco nutriente disponível originado de sua decomposição. Os mesmos
autores encontraram um fluxo maior de N na campinarana (“tall caatinga”), observando,
contudo, que a eficiência da ciclagem nesta formação vegetal é menor do que na
campina. A maior deposição é acompanhada por uma decomposição mais lenta
(Jordan, 1985b; Medina et al., 1990), em virtude da baixa qualidade do material foliar
que se deposita e da grande presença de compostos secundários que, ao se complexar
com proteínas presentes na matéria orgânica, também alteram a qualidade da
serapilheira a ser decomposta (Hättenschwiler & Vitousek, 2000). As condições
elevadas de temperatura e umidade predominantes nas campinas aceleram o
desdobramento de compostos nitrogenados mais complexos. Nestes solos ácidos, o
amônio é particularmente importante para a nutrição dos vegetais e o processo de
nitrificação fica bastante inibido, uma vez que a oxidação deste composto, originando
nitritos e nitratos, se realiza de maneira muito lenta (Santos & Ribeiro, 1975).
4.3 ISÓTOPOS DE NITROGÊNIO E SEU USO EM ESTUDOS DE ECOLOGIA
O nitrogênio apresenta duas formas isotópicas na natureza: aproximadamente
99,6 % dos átomos de N se encontram na forma
14
N e cerca de 0,4 % na forma
15
N. A
razão entre estes dois isótopos representa a composição isotópica (δ
15
N), um valor que
não é constante, variando de acordo com o material analisado. As fontes naturais de
15
N variam de –10 a +10 ‰ (Högberg, 1997). Muitos autores (Robinson, 2001; Evans,
2001; Dawson, 2002; Clarkson et al., 2005) atribuíram a essas variações nas
assinaturas isotópicas dos vegetais os seguintes fatores:
a) Processos fisiológicos que ocorrem na planta;
13
b) Associações com microorganismos;
c) Diferentes fontes de N;
d) Variação na disponibilidade e demanda de N pelas plantas.
As diferenças no δ
15
N entre a fonte de N e a planta são normalmente
conseqüências de reações mediadas por enzimas que discriminam contra o isótopo de
N mais pesado (
15
N), resultando quase sempre no enriquecimento do substrato e
empobrecimento do produto (Dawson et al., 2002). As análises das abundâncias
naturais de isótopos estáveis estão cada vez mais se tornando uma ferramenta de
grande utilidade nas mais diversas áreas de estudos ecológicos (Hobson & Wassenaar,
1999; Leuschner & Rode, 2000; Welker et al., 2004; Clarkson et al., 2005; Cunjak et al.,
2005; Thompson et al., 2005), principalmente estudos a respeito da ciclagem de
nutrientes, uma vez que as formas isotópicas mais utilizadas nas análises (carbono,
oxigênio, hidrogênio e nitrogênio) são os constituintes fundamentais da matéria
orgânica (Austin & Vitousek, 1998; Robinson, 2001; Aidar et al., 2003; Andresen &
Michelsen, 2005).
As abundâncias naturais de isótopos estáveis de N (δ
15
N) de compartimentos-chave
dos ecossistemas (como folhas e solo), juntamente com a análise de concentrações
foliares de N e P, podem fornecer medidas integradas sobre a dinâmica de nitrogênio
ao longo do tempo, sendo possível se fazer um balanço das entradas e saídas no
ambiente (Höberg, 1997; Nardoto, 2005).Martinelli et al. (1999), ao comparar a
composição isotópica de solos e folhas de diferentes formações vegetais de áreas
tropicais e temperadas, encontraram valores de δ
15
N em média 8 ‰ mais enriquecidos
para o solo e 6,5 ‰ para as folhas das florestas tropicais. Em relação às folhas, foram
observados valores de δ
15
N de +3.7 ± 3,5 ‰, para as florestas tropicais, contra +2,8 ±
2,0 ‰, para as florestas temperadas. Estes valores indicam uma maior disponibilidade
de nitrogênio nestes ambientes, o que possibilita maiores entradas e saídas de N
nestes sistemas, ocasionando um maior enriquecimento em
15
N nas florestas tropicais.
Normalmente, os valores de δ
15
N são elevados e muito constantes em florestas
tropicais (Martinelli et al., 1999), não sendo apenas típicos para a Floresta Amazônica,
14
tendo sido encontradas assinaturas entre +4 e +5 ‰ em gimnospermas na Mata
Atlântica (Franco et al., 2005). Contudo, em áreas tropicais onde a disponibilidade de N
é baixa, como cerrados, campinas e formações vegetais de areia branca, os valores
observados por Martinelli et al. (1999), Bustamante et al. (2004) e Nardoto (2005) ou
foram muito baixos ou muito variáveis, sendo comparáveis aos de outros ambientes
com deficiência de nutrientes, como mangues, pântanos (Clarkson et al., 2005; Asada
et al., 2005) e formações vegetais de maiores latitudes no hemisfério norte, como as
tundras (Nadelhoffer et al., 1996; Michelsen et al., 1998; Hobbie & Colpaert, 2003). No
cerrado, onde os incêndios freqüentes limitam a disponibilidade de N, Bustamante et al.
(2004) encontraram assinaturas isotópicas de δ
15
N foliares entre -5 e +7,9 ‰, sendo
estes valores similares aos encontrados em áreas temperadas, onde as concentrações
de N são menores do que na florestas tropicais. Além dos baixos valores encontrados,
a grande variação encontrada para os δ
15
N das plantas de cerrado foi atribuída a
alguns fatores como sazonalidade, forma de vida e habilidade de fixar o N
2
. Nardoto
(2005), ao comparar a floresta densa e o cerrado, obteve valores de
15
N variando entre
-5,5 e +12,3 ‰, sendo os valores mais baixos encontrados no cerrado e os maiores
encontrados na floresta densa. Na floresta densa, foram observadas as menores
abundâncias em
15
N nas formações vegetais de baixio e campinarana, que
estatisticamente não apresentaram evidências de variação nas composições isotópicas
entre si, diferindo, contudo, significativamente dos valores bem mais enriquecidos
observados nas florestas densas de platô. A autora atribuiu como possíveis causas
deste empobrecimento no δ
15
N nas campinaranas as maiores perdas de N nestes
solos, bem como a utilização de amônio (e não nitrato, como na floresta densa) e
associações entre raízes e fungos micorrízicos, que contribuiriam para o N assimilado
empobrecido em
15
N (He et al., 2003; Hobbie et al., 2000).
15
5 MATERIAL E MÉTODOS
5.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO
5.1.1 Localização e descrição da área
O presente estudo foi realizado na Reserva Biológica de Campina, pertencente
ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA. A Reserva (Figura 1)
apresenta uma área total de 900 ha , estando localizada no km 44 da BR 174, nos
arredores do município de Manaus – AM (02° 35’ S e 60º 02’ W).
Figura 1 – Imagem aérea da cidade de Manaus e seus arredores, indicando a
localização da Reserva da Campina - INPA (A) e foto aérea em infravermelho,
mostrando a mancha de campina aberta no interior da mesma (B). Fonte: SIGLAB –
INPA (A) e B.W. Nelson (B).
16
5.1.2 Clima
O clima desta região é do tipo Ami, (tropical chuvoso), segundo a classificação
de Köppen. A temperatura média varia entre 26 e 27 ºC durante o ano; a taxa de
precipitação média é de 2800 mm (Ferreira, 1997), distribuídos em duas épocas do ano
distintas (Falesi, 1971): a chuvosa, ocorrendo entre os meses de novembro e maio; e a
seca, entre os meses de junho e outubro (Figura 2). A umidade relativa média do ar
varia entre 85,4 e 94 % (Ferreira, 1997).
0
125
250
375
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Meses do ano
Precipitação média (mm)
Figura 2 – Pluviometria média mensal (1986 – 2004) da Estação da CEPLAC
(Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira), localizada no km 50 da BR
174 (02° 33’ S e 60º 01’ W), Manaus, Amazonas.
5.1.3 Solos
Os solos da área amostrada são classificados como espodossolos cárbicos
hidromórficos (EMBRAPA, 1999), sendo caracterizados pelo acúmulo (principalmente)
de C orgânico e Al no horizonte B espódico, profundidade variável, textura arenosa e
17
drenagem viável. O caráter hidromórfico se deve à sua saturação por água em um ou
mais horizontes dentro de 100 cm da superfície do solo, durante algum tempo, como no
caso dos solos da Reserva da Campina – INPA, onde durante o período de
amostragem, época de maiores índices pluviométricos, a água aflorava a 30 cm da
superfície. Os intensos processos de intemperismo, sobretudo lixiviação, associados a
outras características, como elevada acidez, baixos intercâmbio catiônico e saturação
de bases de bases, elevada mobilidade do alumínio (Tiessen et al., 1994a, 1994b) e
baixas concentrações de nutrientes, ocasionam a pobreza de nutrientes apresentadas
por estes solos.
5.2 COLETA DE DADOS
Para facilitar a coleta de dados (material botânico e solos), foram
estabelecidos, a partir de uma área central de campina aberta, dois transectos com
orientação leste-oeste (“T1” e “T3”) e dois com orientação norte-sul (“T2” e “T4”), todos
medindo 200 m de comprimento por 20 m de largura, formando uma cruz e abrangendo
o gradiente de formação vegetal campina-campinarana (Figura 3).
18
Figura 3 – Esquema da disposição dos transectos na área
de estudo para as coletas de solo e material botânico.
Os transectos foram subdivididos a cada 50 m, totalizando 4 pontos por
transecto (0, 50, 150 e 200 m). As amostragens de folhas de árvores, epífitas (quando
presentes nas árvores amostradas) e solos ocorreram ao longo do mês de abril de
2006.
5.2.1 Material botânico
Para a amostragem, foram escolhidas as espécies mais freqüentes nos quatro
transecto e que necessariamente co-ocorressem nos dois tipos de formação vegetal
(campina e campinarana), seguindo informações de Ferreira (1997) e observações em
campo (Tabela 1).
19
Tabela 1 - Lista das espécies analisadas e suas respectivas famílias.
Espécie Família
Aldina heterophylla Spruce ex Benth.
Caesalpiniaceae
Clusia nemorosa G. Mey
Clusiaceae
Matayba opaca Radlk.
Sapindaceae
Miconia argirophylla DC.
Melastomataceae
Ouratea spruceana (Mart.) Engl.
Ochnaceae
Pagamea duckei Standley
Rubiaceae
Pradosia schomgburkiana (A. DC.) Cronq. subsp
schomgburkiana
Sapotaceae
Protium heptaphyllum
Burseraceae
Em cada transecto, foram amostrados 10 indivíduos de cada espécie, ao longo
de todo o transecto e em diferentes intervalos de distância (0-50, 50-100, 150-200 m),
totalizando 80 indivíduos por transecto e 320, na amostragem total.
Cada indivíduo teve sua altura estimada e seu diâmetro a altura do peito (DAP)
medido, apresentando porte bem reduzido (quando comparado com árvores de floresta
densa e mesmo de outras campinaranas), com uma altura média de 5,13 m (±3,04) e
média de diâmetro de 14,78 cm (± 11,95). Com o auxilio do podão, foi retirado um ramo
de cada árvore, sempre do meio e da face leste da copa, evitando-se, assim, diferenças
nos resultados a serem obtidos nas análises químicas em função de variação na
incidência luminosa. Quando a árvore apresentava um porte mais elevado, um auxiliar
de campo subia na copa, com a ajuda de uma peconha, para retirar o ramo. De cada
ramo, foram coletadas 10 folhas verdes completamente expandidas e sadias (não
apresentando cor amarelada, fungos ou outros parasitas) foram selecionadas,
formando uma amostra composta de cerca de 100 a 200 g de folhas por indivíduo.
A ocorrência de epífitas é uma característica marcante das formações vegetais
de campina e campinarana estudadas. Sendo assim, foram analisadas as composições
nutricional e isotópica (concentração total de N, razão C/N e δ15N) de epífitas
20
vasculares e das árvores nas quais se encontravam (Tabela 2), visando obter
informações sobre o funcionamento e as estratégias utilizadas por estas plantas para
obtenção de N, além de comparar as suas assinaturas isotópicas com as de suas
hospedeiras. Foram retiradas cerca de quatro a cinco folhas das epífitas a serem
analisadas, para gerar a mesma quantidade de material das folhas
(100-200 g / amostra).
Tabela 2 – Lista das espécies de epífitas analisadas e suas respectivas famílias.
Espécie Família
Anthurium gracile (Rudge) Schott
Araceae
Anthurium bonplandii G.S. Bunting
Araceae
Aechmea mertensii (G.F.Meyer) Schult. F.
Bromeliaceae
Guzmania brasiliensis Ule
Bromeliaceae
Streptocalyx poeppigii Beer
Bromeliaceae
Encyclia fragans (Sw.) Lemee
Orchidaceae
Maxillaria superflua Rchb. F.
Orchidaceae
Maxillaria xylobiiflora Schltr.
Orchidaceae
Octomeria brevifolia Cogn.
Orchidaceae
5.2.2 Solos
Os solos foram coletados a cada 50 m dentro de cada parcela, totalizando 5
amostragens, sendo uma delas na campina e as demais, na campinarana. Em cada
ponto de coleta foi aberta uma pequena trincheira, para a retirada de 100 g de solo dos
seguintes perfis: 0 a 5, 5 a 10, 10 a 20, 20 a 30, 30 a 40 e 40 a 50 cm. O solo só
começou a ser coletado após a retirada da camada de serapilheira, que chega a ter até
cerca de 40 cm de espessura (Ferreira, 1997).
21
5.3 ANÁLISES DOS DADOS
Todo o material botânico coletado foi armazenado em sacos de papel, sendo
seco em estufa a 65 °C, até que seu peso se tornasse constante, e posteriormente
moído. As amostras de solo receberam o mesmo tratamento para, sendo
posteriormente destorroadas, quando necessário (em função da textura do solo) e
passadas em um peneira de 2 mm, para retirar restos de serapilheira e areia de maior
granulosidade.
O material foi então encaminhado para o laboratório de Ecologia Isotópica do
Centro de Energia Nuclear na Agricultura – USP (CENA), onde foram pesadas e
acondicionadas em cápsulas de alumínio sub-amostras de 1,5 mg (para as folhas de
árvores), 2 mg (para os liquens e folhas de epífitas) e 150 mg (para os solos).
As cápsulas de alumínio contendo as amostras foram alocadas no sistema de
admissão do analisador elementar (Carla Erba modelo 1110, Milão, Itália), acoplado à
espectrometria de massa. Com a combustão das amostras houve a formação de N
2
,
que foi purificado e separado em uma coluna cromatográfica, sendo então injetado
diretamente no espectrômetro de massas (Finnigan – MAT, Califórnia, EUA), para
determinar as razões isotópicas entre as abundâncias dos isótopos estáveis
15
N e
14
N
(δ
15
N). Os valores de δ por serem ínfimos, normalmente são expressos com a notação
“partes por mil” (‰) (Robinson, 2001; Dawson et al., 2002), sendo obtidos por meio da
seguinte equação (1):
δ
15
N = (R
amostra
/ R
padrão
) – 1 * 1000, ‰ (1)
Onde R é a razão molar entre
14
N /
15
N e o padrão é o
N atmosférico, com
assinatura isotópica igual a 0 ‰.
É conveniente lembrar que quando um material contém uma maior quantidade
do isótopo pesado em relação a outro material, diz-se que este é mais “enriquecido”
22
(“mais pesado”), enquanto que, em caso contrário, diz-se que o material é
“empobrecido” (“mais leve”).
O material de referência utilizado na análise do material botânico foi a atropina
(C
17
H
23
NO
3
) e o padrão LECO, para o solo. O erro analítico aceitável para C, N,
13
C e
15
N foi de 0,15 %, 0,01 %, 0,15 ‰ e 0,30 ‰, respectivamente.
5.4 ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Foram realizados testes paramétricos, seguindo o pressuposto de que os
dados apresentam distribuição normal, conforme o “teorema do limite central”, o qual
assume que, quando uma amostragem aleatória de tamanho n (onde n ≥ 30) é tomada
de uma população, a média é aproximadamente normalmente distribuída, sendo que
esta aproximação melhora conforme se aumenta o n (Higuchi et al., 2006).
Para comparar as médias dos parâmetros analisados ao longo dos transectos,
análises de variância (ANOVA) foram utilizadas e, caso confirmadas essas diferenças,
testes post hoc de Tukey foram realizados para observar onde estas variações eram
significativas. Além disso, foram utilizadas correlações lineares de Pearson, para
observar como as variáveis estão relacionadas entre si. Este coeficiente varia de -1 a
+1, sendo que valores positivos indicam relação direta entre as variáveis (quanto maior
o valor de X, maior o valor de Y), valores negativos indicam relação inversa (quanto
maior o valor de X, menor o de Y, e vice-versa) e quando r=0 não há relação entre as
mesmas (Higuchi et al., 2006). Quanto maior ou menor o coeficiente r, mais ou menos
intenso é este relacionamento, sendo que r=-1 indica uma relação negativa perfeita e
r=1 indica uma relação perfeita entre a variável dependente (X) e independente (Y).
Todas as diferenças a 5% de probabilidade foram tidas como significantes,
sendo que as análises estatísticas foram feitas utilizando-se o pacote estatístico
STATISTICA versão 6.1 para Windows (STATSOFT, Inc. 2004).
23
6 RESULTADOS
6.1 SOLOS
Os solos estudados, tanto em áreas de campina como de campinarana,
apresentam maior acidez e menores concentrações de nutrientes disponíveis para a
formação vegetal que neles se desenvolve (Tabela 3). Os solos de campinarana
aparentam ser um pouco mais férteis que os de campina, mas ainda assim muito
pobres quando comparados aos solos de floresta densa de terra-firme, sendo um
importante fator limitante para o desenvolvimento destas formações vegetais.
A concentração média de N total encontrada foi de 0,1 ± 0,03 g.kg
-1
(IC 95 %),
sendo que houve uma redução gradativa da concentração da superfície para as
camadas mais profundas dos perfis (p<0,001) (Figura 4A). A mesma tendência foi
observada para a razão C/N (p=0,001), que apresentou valores entre 11 e 25 (Figura
4B). Já o δ
15
N, que apresentou valores médios de 6,6 ± 0,5 ‰ (IC 95 %), apresentou
um progressivo enriquecimento dos valores de acordo com o aumento da profundidade
ao longo dos perfis (p<0,001) (Figura 4C).
24
Tabela 3 – Caracterização físico-química dos solos superficiais sob os diferentes tipos de formação vegetal da Reserva Biológica
da Campina.
Composição (%) C
org
N
total
P
total
Ca
2+
Formação vegetal
Areia Silte Argila
pH
(g.kg
-1
)
C/N
(µg.g
-1
)
(cmol.kg
-1
)
SB
(%)
Campina 98
1
2
1
0
1
3,6
1
42,2
6
0,23
6
17,7
6
39
3
0,02
1
19
1
Campinarana 98
1
2
1
0
1
3,4
1
62,3
6
0,31
6
19,7
6
100
4
0,05
1
9
1
Flor. Densa de terra-firme amazônica
89
1
4
1
7
1
4,4
1
70,0
1
3,8
2
20,0
2
250
5
0,04
1
8
1
1
Ferreira (1997), 0 – 25 cm de profundidade.
2
Luizão (1994), 0 – 3 cm de profundidade.
3
Luizão (1994), 0 – 10 cm de profundidade.
4
Luizão (1994), 0 – 12 cm de profundidade.
5
Luizão (1994), 0 – 6 cm de profundidade.
6
Presente estudo, 0 – 5 cm de profundidade.
25
0
10
20
30
40
50
0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5
N (g.kg
-1
)
Profundidade (cm)
0
10
20
30
40
50
12 14 16 18 20 22 24
Razão C/N
Profundidade (cm)
0
10
20
30
40
50
3 5 7 9 11
δ
δδ
δ
15
N( ‰ )
Profundidade (cm)
Figura 4 – Variação na concentração de N total (A), razão C/N (B) e δ
15
N (C)
(médias ± desvio-padrão) ao longo dos perfis de solo da área estudada; n=60.
Por meio de correlações realizadas entre os parâmetros e as diferentes
profundidades analisadas, foram observadas boas evidências de relação direta
entre o δ
15
N e a profundidade (r=0,77; p<0,001), ao mesmo tempo em que houve
uma correlação negativa desta com o N total (r=-0,73; p<0,001) e com a razão
C/N (r=-0,54; p<0,001), o que pode ser reflexo da redução no N disponível de
acordo com o incremento da profundidade dos perfis de solo (Figuras 5A, 5B,
5C, respectivamente).
C
A
B
26
-1 0 1 2 3 4 5
N total (g.kg
-1
)
0
10
20
30
40
50
Intervalo de profundidade
(cm)
r = -0,73
p<0,001
10 12 14 16 18 20 22 24 26
Razão C/N
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
Intervalo de profundidade
(cm)
r = -0,54
p<0,001
2 4 6 8 10 12 14
δ
δδ
δ
15
N ( ‰ )
-10
0
10
20
30
40
50
60
Intervalo de profundidade
(cm)
r = 0,76
p<0,001
Figura 5 – Relação entre a profundidade e δ
15
N (A), N total (B) e razão C/N (C);
n=60.
Como 0-5 cm foi a camada que apresentou as maiores concentrações de N total,
além de ser onde a maior parte dos processos de transformação do N ocorrem, apenas
as amostras desta profundidade foram utilizadas na análise dos valores da
concentração total de N, razão C/N e δ
15
N ao longo dos diferentes pontos amostrados
nos transectos. Foram encontradas concentrações médias de N total de 0,1 e 0,6 g.kg
-1
,
não havendo, entretanto, variação (p=0,409) da concentração de N entre os diferentes
pontos amostrados (Figura 6A). Esta similaridade entre pontos também foi significativa
para a razão C/N (p=0,306), que teve valores médios de 20,1 (± 2,5), e para o δ
15
N
(p=0,203), que apresentou valores entre 0,8 e 5,4 ‰ (Figuras 6B e 6C,
respectivamente).
A
B
C
27
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0 50 100 150 200 250
Distância (m)
N (g.kg
-1
)
14
16
18
20
22
24
0 50 100 150 200 250
Distância (m)
Razão C/N
1
1,7
2,4
3,1
3,8
4,5
0 50 100 150 200 250
Distância (m)
δ
δ
δ
δ
15
N (‰)
Figura 6 – Variação na concentração de N total (A), razão C/N (B) e δ
15
N
(C) (médias ± DP) nas diferentes distâncias ao longo dos transectos da
área estudada; n=20.
Não foram encontradas evidências claras de relacionamento entre as variáveis
analisadas e os diferentes pontos amostrados ao longo dos transectos. A variação na
distância aparentou possuir uma fraca correlação positiva com as concentrações totais
de N do solo (r=0,40; p=0,074) e com os valores de δ
15
N (r=0,16; p=0,478), enquanto
que o inverso foi observado ao relacioná-las com a razão C/N (r=-0,04; p=0,855).
A
B
C
28
6.2 VEGETAÇÃO ARBÓREA
As concentrações de N foliar ficaram entre 7,7 a 27,3 g.kg
-1
, razão C/N foliar
entre 17,5 e 66,1; e δ
15
N foliar variando entre -9,6 a +1,6 ‰. Além disso, foi detectada
uma diferenciação significativa (p<0,001) entre a única leguminosa estudada (Aldina
heterophylla) e o grupo de não-leguminosas (Clusia nemorosa, Matayba opaca, Miconia
argyrophylla, Ouratea spruceana, Pagamea duckei, Pradosia schomgburkiana, Protium
heptaphyllum). A leguminosa, por apresentar uma estilo de vida diferenciado das
demais em relação à utilização de nitrogênio, apresentou as maiores concentrações de
N foliar, os menores valores para a razão C/N e os valores de δ
15
N foliar mais
enriquecidos nos 4 transectos estudados (Tabela 4).
29
Tabela 4 – Valores médios (± DP) e variações encontradas para a concentração de
N, razão C/N e δ
15
N nas folhas das espécies estudadas; n=320.
N (g.kg
-
1
) Razão C/N
δ
δδ
δ
15
N (‰)
Espécie
Média
(DP)
Variação
Média
(DP)
Variação
Média
(DP)
Variação
A. heterophylla
21,6
(2,6)
27,3 a 16,4
23,0
(2,9)
17,5 a 29,9
-1,5
(0,8)
-3,2 a 0,1
C. nemorosa
10,8
(1,2)
15,0 a 9,2
47,2
(4,3)
32,5 a 54,6
-6,4
(1,7)
-9,3 a -3,0
M. opaca
15,6
(1,8)
21,1 a 10
33,5
(3,5)
27,9 a 48,5
-6,1
(1,7)
-9,6 a -1,5
M. argyrophylla
10,7
(1,0)
13,0 a 8,0
46,1
(4,4)
38,4 a 61,5
-3,7
(1,5)
-6,0 a -0,2
O. spruceana
9,8
(1,5)
16,1 a 7,7
51,7
(6,7)
33,2 a 66,1
-4,2
(2,9)
-8,7a 1,6
P. duckei
12,4
(1,1)
14,5 a 9,8
39,7
(4,3)
33,2 a 50,4
-4,0
(1,1)
-5,8 a -1,3
P. schomgburkiana
10,5
(0,8)
12,2 a 8,6
47,5
(4,4)
41,1 a 59,8
-6,6
(1,4)
-9,0 a -3,4
P. heptaphyllum
15,0
(1,7)
18,6 a 10,1
32,6
(4,6)
25,9 a 52,7
-5,4
(1,4)
-8,2 a -2,5
Os quatro transectos não apresentaram variação significativa entre si quanto à
concentração de N (p=0,070) e à razão C/N (p=0,160), sendo detectada variação
significativa entre os transectos apenas em relação ao δ
15
N (p<0,001). Por meio de
teste post hoc (Tukey), foi possível observar que apenas um dos transectos (“T1”)
diferiu significativamente dos demais (Tabela 5), possivelmente por apresentar os
valores mais altos de concentração de N e de δ
15
N foliar, hipótese esta reforçada pela
relação direta encontrada entre o nitrogênio foliar e o δ
15
N foliar (r=0,43; p<0,001)
(Figura 7).
30
Tabela 5 – Teste de comparação das médias (Tukey) dos
valores de δ
15
N observados nas plantas amostradas nos 4
transectos, sendo p<0,05 indício de diferenças significativas
entre os valores observados em cada transecto.
Transecto T1 T2 T3 T4
T1
- - - -
T2
0,007906
- - -
T3
0,028107
0,977113
- -
T4
0,000526
0,880998
0,659925
-
9 12 15 18 21 24 27
N (g.kg
-1
)
-9
-6
-3
0
δ
δ
δ
δ
15
N ( ‰ )
r=0,43
p<0,001
Figura 7 - Relação entre a concentração de N e δ
15
N foliar; n=320.
A formação vegetal apresentou valores médios de δ
15
N em torno de -4,7 (± 2,3)
‰, sendo possível observar a distribuição das 8 espécies estudadas em 3 grupos
funcionais (p<0,050): o primeiro, composto pela leguminosa A. heterophylla, apresenta
as médias mais enriquecidas (em torno de -1,5 ‰); o segundo, apresentando valores
intermediários (em torno de -4 ‰), é composto por M. argyrophylla, O. spruceana, P.
duckei; o último grupo, que apresentou os valores mais empobrecidos de
15
N
31
(aproximadamente -6 ‰), é formado por C. nemorosa, M. opaca e P. schomgburkiana e
P. heptaphyllum (Figura 8).
A. heterophylla
C. nemorosa
M. opaca
P. schomgburkiana
P. heptaphyllum
M. argyrophylla
O. spruceana
P. duckei
Espécie
-8
-6
-4
-2
0
δ
δ
δ
δ
15
N ( ‰ )
a
b
b
c
c
c
b
b
Figura 8 – Valores de δ
15
N (médias ± DP) das oito espécies estudadas.
Letras sobrescritas indicam diferenças significativas nos valores de δ
15
N
entre as espécies (Teste de Tukey; p<0,05); n=40 indivíduos por espécie.
Diferentemente da fisionomia da formação vegetal, que sofreu uma gradual
variação ao longo dos transectos (inicialmente apresentava uma formação vegetal
mais aberta e solos mais expostos, terminando por apresentar uma formação vegetal
mais densa e de maior porte), apenas os valores de δ
15
N apresentaram variação
significativa entre os diferentes pontos amostrados (p<0,001), sendo possível a
separação em dois grupos distintos: um grupo de menores valores de δ
15
N,
representado pelos 100 m iniciais, e o segundo grupo, com valores mais enriquecidos,
sendo composto pelos dois pontos dos 100 m finais, como confirmado pelo teste post
hoc de comparação de médias de Tukey (Figura 9, Tabela 6).
32
25 75 125 175
Distância (m)
-6
-5
-4
-3
δ
δ
δ
δ
15
N (‰)
Figura 9 – Valores de δ
15
N foliar (médias ± DP)
encontrados para as diferentes distâncias ao
longo dos transectos da área estudada; n=320.
Tabela 6 – Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores
de concentrações de δ
15
N foliar ao longo das diferentes distâncias
nos transectos, onde p<0,05 indica diferenças significativas.
Ao relacionar os valores de δ
15
N foliar obtidos para os indivíduos de todas as
espécies amostradas com a variação da distância, foram encontradas correlações
positivas e significativas entre estas duas variáveis (r=0,32; p<0,001), observando-se
que o aumento da distância percorrida no transecto (e a conseqüente alteração da
fisionomia da formação vegetal) levou a um progressivo enriquecimento isotópico das
Distância (m) 25 75 125 175
25
- - - -
75
0,998845
- - -
125
0,000008
0,000008
- -
175
0,000029
0,000028
0,866026
-
33
espécies analisadas (Figura 10). Esta relação foi observada em todas as espécies
(p<0,050). Este enriquecimento no δ
15
N pode estar provavelmente ocorrendo em função
da já citada relação direta existente entre a concentração de N foliar e a razão isotópica
(r=0,43; p<0,001), não sendo encontradas evidências de correlação positiva entre a
variação das distâncias e o N foliar (r=0,54; p=0,329), nem para a correlação negativa
entre as mesmas e a razão C/N (r=-0,51; p=0,316).
34
A. heterophylla
-4
-2,5
-1
0,5
a
a
b
b
b
C. nemorosa
-10
-8
-6
-4
a
a
ab
b
M. opaca
-9
-6,5
-4
-1,5
a a
b
ab
M. argyrophylla
-6
-4,5
-3
-1,5
a a
a
a
O. spruceana
-10
-6,5
-3
0,5
a
a
b
ab
P. duckei
-6
-4,5
-3
-1,5
a
a
ab
b
P. schomgburkiana
-10
-8
-6
-4
0 50 100 150 200
a
b
c
bc
P. heptaphyllum
-7
-5,5
-4
-2,5
0 50 100 150 200
a
a
a
a
Figura 10 – Valores médios (± DP) de δ
15
N obtidos para cada uma das espécies
analisadas. Letras sobrescritas indicam diferenças significativas entre os transectos
(
teste de Tukey; p<0,05)
; n=40
.
δ
δ
δ
δ
15
N ( ‰ )
Distância no Transecto (m)
r=0,68
r=0,58
r=0,46
r=0,46
r=0,52
r=0,67
r=0,32
r=0,55
35
6.3 EPÍFITAS VASCULARES
Foram analisadas 65 epífitas vasculares, distribuídas nas famílias Araceae
(n=12), Bromeliaceae (n=13) e Orchidaceae (n=40). As epífitas foram encontradas
desenvolvendo-se sobre sete das espécies arbóreas estudadas, estando ausentes
apenas nos indivíduos amostrados de M. argyrophylla. A espécie que apresentou maior
abundância de epífitas (n=40), sendo também a única a possuir aráceas em sua copa,
foi A. heterophylla, em função de seu grande porte, que cria condições favoráveis para
o desenvolvimento de uma variedade de organismos epifíticos. Na Tabela 7 estão
apresentados os valores observados para a concentração de N foliar, razão C/N e δ
15
N
para cada uma das espécies arbóreas e as três famílias de epífitas analisadas.
Tabela 7 – Concentração total de N foliar, razão C/N e δ
15
N (média ± DP)
observados nas epífitas e em suas árvores hospedeiras; n= 65 epífitas; 55 árvores.
N (g.kg
-1
) Razão C/N
δ
δδ
δ
15
N (‰)
Epífitas Araceae 14,2 (4,1) 33,7 (17,1) -1,9 (2,8)
Bromeliaceae 8,7 (2,1) 38,0 (2,1) -1,2 (2,1)
Orchidaceae 9,0 (1,3) 55,5 (1,3) -3,5 (1,3)
Árvores
A. heterophylla
20,6 (4,3) 32,5 (15,2) -1,69 (0,8)
C. nemorosa
10,3 (1,2) 49,6 (5,5) -6,9 (2,2)
M. opaca
17,0 (3,6) 32,2 (3,4) -7,0 (2,8)
O. spruceana
9,2 (0,5) 49,3 (1,4) -5,9 (1,3)
P. duckei
12,1 (1,0) 40,1 (3,8) -4,6 (0,7)
P. schomgburkiana
8,6 (0,4) 59,7 (3,4) -8,2 (0,8)
P. heptaphyllum 13,7 (1,4) 35,7 (3,7) -5,7 (2,2)
Ao agrupar todos os indivíduos arbóreos hospedeiros e epifíticos e comparar os
resultados obtidos para os parâmetros analisados entre si, foram observadas variações
entre estes dois grupos, com as hospedeiras apresentando maiores concentrações de
36
N foliar (p<0,001), menores valores de razão C/N (p<0,001) e composição isotópica
mais empobrecida em
15
N do que as plantas que se desenvolvem sobre seus troncos
(p=0,020) (Figura 11). As menores concentrações de N foliar observadas, bem como os
valores mais elevados encontrados para a razão C/N são indícios de que as epífitas
vivem sob uma condição de stress nutricional ainda maior do que a de suas
hospedeiras. Já os valores mais enriquecidos em
15
N apresentados pelas epífitas,
comparados aos das hospedeiras, podem ser um indício de que estas plantas podem
estar utilizando-se de diferentes fontes de N em relação a suas hospedeiras.
Árvores Epífitas
8
16
24
32
N (g.kg
-1
)
Árvores Epífitas
35
40
45
50
C/N
Árvores Epífitas
-4,2
-3,5
-2,8
-2,1
δ
δ
δ
δ
15
N (‰)
Figura 11 – Concentração de N foliar (A), razão C/N (B) e δ
15
N foliar (C) (médias ±
DP) observados nas árvores e epífitas analisadas; n= 65 epífitas; 55 árvores.
No entanto, dentre as espécies arbóreas analisadas está incluída uma
leguminosa (A. heterophylla), já caracterizada por apresentar valores mais elevados de
N foliar (20,6 ± 4,3 g.kg
-1
), menores valores de razão C/N (32,5 ±15,2) e δ
15
N mais
A
B
C
37
enriquecido (-1,6 ± 0,8) do que as outras espécies não-leguminosas. Assim sendo,
foram realizadas duas novas análises de comparação: a primeira envolvendo apenas
as espécies não-leguminosas e suas epífitas e a segunda envolvendo apenas A.
heterophylla e as epífitas que ocorreram sobre seus troncos. As não-leguminosas
seguiram as tendências observadas na Figura 9, ainda sendo observadas diferenças
significativas em relação às epífitas, com concentrações de N maiores (p=0,004), razão
C/N inferiores (p=0,025) e menores valores de δ
15
N (p<0,001) do que das epífitas
analisadas. A. heterophylla apresentou evidências ainda mais claras de variação, sendo
observadas maiores concentrações de N foliar (p<0,001) e menores valores de razão
C/N (p=0,001) em relação às epífitas. Evidências significativas também foram
encontradas para a variação do δ
15
N entre os grupos (p=0,05), sendo observadas,
todavia, assinaturas isotópicas mais enriquecidas em
15
N em A. heterophylla do que em
suas epífitas, o contrário do que foi observado para as não-leguminosas (Figura 12).
Aldina
Epífitas
-3,0
-2,4
-1,8
-1,2
δ
δ
δ
δ
15
N ( ‰ )
Figura 12 – δ
15
N foliar (médias ± DP) de A.
heterophylla e suas epífitas; n= 65 epífitas; 55 árvores.
Ao utilizar os valores observados de δ
15
N para cada uma das famílias de epífitas
analisadas, detectou-se que a composição isotópica de A. heterophylla é muito
semelhante aos valores observados nas aráceas e bromélias, diferindo
significativamente dos valores de δ
15
N observados nas orquídeas (Figura 13, Tabela
8).
38
Aldina Araceae Bromeliacea Orchidaceae
-4
-3
-2
-1
δ
15
N ( ‰ )
Figura 13 - δ
15
N foliar (médias ± DP) de A. heterophylla
e das três famílias de epífitas analisadas; n= 31 (Aldina),
12 (Araceae), 10 (Bromeliaceae) e 18 (Orchidaceae).
Tabela 8 – Teste de comparação das médias (Tukey) das concentrações de N
total foliar das famílias de epífitas analisadas, onde p<0,05 indica diferenças
significativas.
Aldina
Araceae Bromeliaceae Orchidaceae
Aldina
- - - -
Araceae 0,980434 - - -
Bromeliaceae 0,999503 0,977431 - -
Orchidaceae 0,001013 0,004165 0,025433 -
As três famílias de epífitas (Araceae, Bromeliaceae e Orchidaceae) foram então
analisadas separadamente, sendo observadas concentrações de N foliar em torno de
10 (± 3,3) g.kg
-1
, razão C/N foliar variando de 32,3 a 56,3 e δ
15
N foliar médio de -2,6 ‰
(± 2,0). Foram detectadas diferenças significativas (p<0,001) na concentração de N
foliar entre as aráceas e as outras duas famílias analisadas, onde a primeira apresentou
concentrações de N muito mais elevadas (14,2 ± 4,1 g.kg
-1
) em relação às bromélias
(8,7 ± 2,1 g.kg
-1
) e às orquídeas (9,0 ± 1,3 g.kg
-1
), que não apresentaram evidências de
variação entre si (Tabela 9).
39
Tabela 9 – Teste de comparação das médias (Tukey) das concentrações
de N total foliar das famílias de epífitas analisadas, onde p<0,05 indica
diferenças significativas.
Araceae Bromeliaceae Orchidaceae
Araceae
- - -
Bromeliaceae
0,000118 - -
Orchidaceae
0,000116 0,999301 -
As baixas concentrações de N foliar encontradas em Orchidaceae, refletiram em
fortes evidências de variação entre as famílias analisadas em relação à razão C/N
(p<0,001) e à composição isotópica (p<0,001). Os valores mais baixos da razão C/N
encontrado nas aráceas (33,7 ± 17,1) diferiram significativamente em relação aos
valores mais elevados encontrados para as orquídeas (55,5 ± 1,3), não diferindo,
contudo, em relação às bromélias (38,0 ± 2,1) (Tabela 10), cuja razão C/N pode ter
sido mais baixa que a das orquídeas em função de uma menor concentração de C em
suas folhas.
Tabela 10 – Teste de comparação das médias (Tukey) dos valores
obtidos para a razão C/N das famílias de epífitas analisadas, onde
p<0,05 indica diferenças significativas.
Araceae Bromeliaceae Orchidaceae
Araceae - - -
Bromeliaceae 0,689212 - -
Orchidaceae 0,000126 0,000278 -
Pelo teste post hoc (Tukey) também foi possível observar que os maiores valores
de δ
15
N de Araceae (-1,9 ± 2,8 ‰) e Bromeliceae (-1,2 ± 2,1 ‰) são semelhantes,
diferindo de Orchidaceae, que apresentou assinaturas bem mais empobrecidas em
15
N
(-3,5 ± 1,3 ‰) (Tabela 11). Os menores valores de δ
15
N, associados aos baixos valores
de N foliar e elevada razão C/N encontrada para as orquídeas analisadas são indícios
de que as orquídeas vivem sob condição de maior limitação de nutrientes do que
bromélias e aráceas, além de usarem estratégias diferenciadas em relação a estas
duas famílias para a obtenção do N.
40
Tabela 11 – Teste de comparação das médias (Tukey) dos
valores médios de δ
15
N foliar das famílias de epífitas
analisadas, onde p<0,05 indica diferenças significativas.
Araceae Bromeliaceae
Orchidaceae
Araceae - - -
Bromeliaceae
0,832863 - -
Orchidaceae 0,004271 0,000398 -
Apenas o δ
15
N das epífitas mostrou relacionar-se diretamente com a
concentração de N foliar (r=0,31; p=0,010). Contudo, ao analisar cada família
separadamente, essa forte evidência de relação não é mais detectada, seja para
Araceae (r=0,48; p=0,092), Bromeliaceae (r=0,05; p=0,860) ou Orchidaceae (r=0,22;
p=0,160).
7 DISCUSSÃO
7.1 DIFERENÇAS NA CICLAGEM DAS FORMAÇÕES VEGETAIS SOBRE
AREIA BRANCA
As formações vegetais sobre areia branca do presente estudo, por dependerem
de uma baixa concentração de N disponível, necessitam apresentar uma ciclagem
altamente eficiente e fechada, resultando em assinaturas isotópicas mais empobrecidas
e variáveis, quando comparadas à floresta densa. Os menores valores de δ
15
N
observados são mais semelhantes aos valores observados em formações vegetais de
cerrado e até mesmo de regiões temperadas, ambientes reconhecidamente limitados
por N (Martinelli et al., 1999), do que aos valores observados nas florestas densas de
terra-firme, cuja maior disponibilidade de N (Nardoto, 2005; Ometto et al., 2006) leva a
uma ciclagem mais aberta, com grandes entradas e saídas de N e baixa eficiência na
41
sua utilização, refletindo em maiores valores de δ
15
N (Nardoto, 2005; Ometto et al.,
2006).
As principais fontes de N para as plantas são a mineralização da matéria
orgânica, entrada no sistema via deposição (seca ou úmida) e a fixação biológica do N,
sendo que cada uma destas fontes apresenta composição isotópica distinta
(Nadelhoffer et al., 1996). A obtenção de informações sobre a relação entre
composições isotópicas de plantas e suas possíveis fontes de N disponíveis pode ser
dificultada, uma vez que podem ocorrer alterações na sua composição isotópica em
função alguns fatores, como a profundidade no solo onde está localizada esta fonte,
bem como processos de transformações que o N sofre e possíveis associações entre
plantas e outros microorganismos (Högberg, 1997). No entanto, o uso de isótopos
estáveis como integradores na dinâmica da ciclagem de N, por não interromper a
atividade natural ou o comportamento do elemento no ecossistema (Högberg, 1997;
Robinson, 2001), pode ser de grande utilidade na compreensão acerca das variações
espacial ou temporal que ocorrem nos processos, bem como das interações no sistema
solo-planta em um gradiente ambiental (Hobbie et al., 2000).
Grandes variações nas composições isotópicas de espécies que co-existem em
ambientes nutricionalmente estressantes são um indício de que não há apenas uma
fonte de N disponível e que as plantas apresentam diferentes estratégias para competir
entre si e com outros microorganismos pelas fontes de N disponíveis nestes ambientes
(Schulze et al., 1994; Nadelhoffer et al., 1996; Roggy et al., 1999; Bustamante et al.,
2004). Asada et al. (2002) citam que a abundância de
15
N das plantas é altamente
variável, sendo afetada pela capacidade de acessar diferentes formas químicas, o
desenvolvimento de raízes em diferentes profundidades, diferenças na fenologia, status
e a intensidade de simbiose com fungos micorrízicos. Bustamante et al. (2004) ainda
atribuem às variações no δ
15
N da formação de cerrado, além dos fatores profundidade
do solo e associações micorrízicas, a sazonalidade dos processos de mineralização e
imobilização do N nos solos.
A fixação do N
2
atmosférico é um dos fatores determinantes para a composição
isotópica das plantas. Como ocorre apenas um ligeiro fracionamento durante a fixação
bacteriana do N
2
atmosférico (Högberg, 1997; He et al., 2003), leguminosas
42
normalmente apresentam suas assinaturas isotópicas próximas à da atmosfera,
tendendo a ter uma composição isotópica mais leve do que a de espécies não-
leguminosas. A única leguminosa estudada neste trabalho, A. heterophylla, apresentou
um δ
15
N médio bem mais enriquecido (-1,5 ‰), em relação às plantas não-leguminosas
analisadas (-5,2 ‰). Esta espécie foi escolhida para ser analisada por sua grande
importância nesta formação vegetal, servindo de base para vários outros organismos se
desenvolverem. Aldina heterophylla é uma leguminosa pertence à subfamília
Papilionoidae, cujas espécies amazônicas são caracterizadas por apresentar uma
elevada freqüência de nodulação (99,6 %) (Souza et al., 1994). Contudo, a espécie
pertence à tribo Swartzieae, localizada em uma posição basal na evolução de
Leguminosae, tendo sido outrora inclusive incluída em Caesalpinioidae, tendo sua
posição discutida até hoje (Ribeiro et al., 1999). Ao analisar a nodulação de algumas
espécies amazônicas pertencentes a esta tribo, Moreira et al. (1994) não encontraram
nodulação nas raízes de indivíduos de A. heterophylla que se desenvolvem em
florestas de igapó, encontrando infecção por rizóbio apenas em algumas espécies do
gênero Swartzia, suas parentes mais próximas, afirmando que a nodulação não é uma
característica comum na tribo Swartzieae.
A fixação simbiótica do N é um dos muitos mecanismos de aquisição do N que
são bem desenvolvidos em Leguminosae. Existem indícios de que, anteriormente à
evolução da capacidade de se relacionar simbioticamente com microorganismos,
membros desta família teriam se especializado em uma estratégia ecológica cujo
componente central seriam as elevadas taxas de fotossíntese, possíveis graças às
elevadas concentrações de N foliar, característica mantida até hoje, sejam as
leguminosas noduladoras ou não (McKey, 1994). Há indícios de que espécies de
leguminosas quando não estão fixando N da atmosfera apresentam valores de δ
15
N
mais elevados que de não-leguminosas de uma mesma área (Nardoto, 2005). Como a
assinatura isotópica do amônio tende a ser mais enriquecida em
15
N que do nitrato
(Högberg, 1997), pode-se inferir que muitas dessas plantas teriam uma preferência por
utilizar amônio e não nitrato, estando isso refletido nos valores encontrados em suas
folhas. Os maiores valores de δ
15
N observados nas leguminosas que se desenvolvem
na campinarana são reflexo do local onde se encontra a fonte disponível, uma vez que
43
a maior disponibilidade de N observada nas diferentes camadas de solo das
campinaranas, quando comparado às campinas (Luizão, 1994), leva a um
enriquecimento das composições isotópicas destas plantas.
Os solos normalmente são importantes fontes de N, sendo palco de diversas
reações de transformação, que resultam em fontes de N com diversas assinaturas
isotópicas. Os solos analisados apresentaram concentrações muito reduzidas de N
total, com médias inferiores inclusive a de outros trabalhos realizados em áreas dentro
da Reserva da Campina – Manaus (Luizão, 1994; Luizão, 1995; Ferreira, 1997). Estas
diferenças provavelmente podem estar atribuídas a diferenças nas amostragens entre
trabalhos, seja quanto aos locais de coleta dos solos (proximidade ou não de uma
leguminosa), à variação da precipitação entre os anos das coletas (já que a
precipitação é umas das vias de entrada de N no sistema), ou ainda quanto à variação
da espessura do material orgânico decomposto que se encontra sobre os solos
amostrados (uma camada de matéria orgânica decomposta mais espessa tende a
indicar uma maior disponibilidade de N).
A camada superficial (0-5 cm) apresentou a maior concentração de N no solo,
uma vez que é nesta camada que ocorre a deposição do material foliar, que necessita
ser decomposto por meio de microorganismos, para disponibiliza-lo outra vez à
formação vegetal (Wada et al., 1984). A redução da concentração de N nas camadas
mais superficiais dos solos se deve à assimilação deste nutriente pela formação vegetal
e à remoção de húmus e bases minerais desta camada para as camadas mais
profundas em função de processos de lixiviação, tornando a camada superficial mais
ácida e pobre em nutrientes em comparação às outras camadas mais inferiores. Quanto
ao
15
N, o padrão de enriquecimento com a profundidade seguiu a mesma tendência do
encontrado em outros trabalhos, seja em áreas temperadas ou tropicais (Broadbent et
al., 1980, Karamanos et al., 1981; Turner et al., 1983; Ledgard et al., 1984; Piccolo et.
al, 1996; Högberg, 1997; Dawson et al., 2002). A este padrão estão atribuídas as
principais transformações do N (mineralização, nitrificação e desnitrificação) que
ocorrem durante a decomposição da matéria orgânica, por ocorrer uma seleção
preferencial do isótopo de N mais leve, tendo como resultado produtos com menor
abundância em
15
N em relação ao substrato residual (Ledgard et al., 1984). Alguns
44
autores ainda citam um enriquecimento no δ
15
N em função do transporte descendente
(por meio da água, durante o processo de lixiviação, ou da fauna do solo) do N orgânico
para perfis mais profundos, ocasionando a decomposição de matéria orgânica e
fracionamento deste substrato e, conseqüentemente, enriquecimento isotópico das
camadas mais profundas (Ledgard et al., 1984; Wada et al., 1984). O enriquecimento
vertical do solo ainda poderia ser explicado pela existência de N oriundo da síntese de
compostos enriquecidos por outros microorganismos, como os fungos, durante a
decomposição da matéria orgânica (Högberg, 1997).
O amônio é a principal forma de N inorgânico disponível para a formação vegetal
estudada (Richards, 1996), uma vez que a ação de nitrificadores é inibida por algumas
propriedades do solo (como a baixa concentração de N, elevada acidez e toxicidade e
produção de compostos fenólicos), ou pela competição com fungos heterotróficos, que
utilizam o amônio disponível (Luizão, 1994). O pH ácido destes solos, aliado às baixas
concentrações de N liberadas da serapilheira, ocasionam a produção de compostos
fenólicos nas folhas. Os compostos fenólicos são encontrados em todas as florestas,
mas especialmente em campinas e campinaranas (Janzen, 1974), e afetam diretamente
a composição e atividade das comunidades decompositoras, por serem capazes de
inibir a mineralização do N e, principalmente a nitrificação. A campina apresenta
maiores concentrações de NH4
+
na camada orgânica de seus solos, conseqüência de
uma maior biomassa microbiana que decompõe e imobiliza rapidamente este nutriente
disponível para a formação vegetal (Medina et al., 1990) e atua como importante
mecanismo conservador de N (Luizão, 1994). Na campinarana, o amônio se encontra
em maiores concentrações na camada mineral do solo, provavelmente em detrimento
de uma decomposição mais lenta dos resíduos orgânicos, ocorrendo percolação deste
nutriente para as camadas mais profundas (Luizão, 1994).
Normalmente são observadas relações diretas entre a concentração de N nos
solos e o δ
15
N da formação vegetal (Hobbie et al., 2000). Evidências para esta relação
não foram encontradas neste trabalho, uma vez que, por maior que tenha sido o
enriquecimento isotópico da formação vegetal ao longo do transecto, com a
campinarana apresentando assinaturas mais elevadas que a campina, tanto a
concentração de N total, bem como as composições isotópicas dos solos não seguiram
45
a mesma tendência de variação entre as formações vegetais. Na floresta densa de
terra-firme, algumas características do solo, como sua textura e menores níveis de
acidez, permitem uma maior abundância de microorganismos decompositores, levando
a maiores taxas de mineralização (5,1 µg.ha
-1
.ano
-1
) e nitrificação (3,2 µg.ha
-1
.ano
-1
)
(Luizão, 1994), indicando que alterações nas características dos solos podem
influenciar os processos biogeoquímicos e ecológicos (Cuevas & Medina, 1986). Luizão
et al. (2004) observaram que a redução nas concentrações totais de N seguiu a
concentração de argila dos solos, sendo registradas as maiores concentrações nos
oxisolos argilosos e as menores, nos espodossolos arenosos. As baixas concentrações
de N nos solos de campina e campinarana, bem como a ausência de variação na
concentração de N disponível nos solos destas formações vegetais e a grande variação
intra-específica observada nos valores de δ
15
N foliares sugerem que, nestes ambientes,
a circulação dos nutrientes depende mais da própria formação vegetal do que do solo
onde se desenvolvem (Medina & Cuevas, 2000).
A maior densidade de indivíduos observada na campinarana (Ferreira, 1997),
bem como as maiores taxas de produção de serapilheira (Medina & Cuevas, 2000)
implicam em uma maior quantidade de N a ser liberado, ocasionando um maior fluxo
deste nutriente (Tabela 12). Neste ambiente, as raízes superficiais passam a
desempenhar um papel-chave na conservação do N (Ranzani, 1980). Contudo, as
taxas de mineralização são muito baixas e o amônio produzido encontra-se em maior
abundância na camada mineral, sugerindo que os processos de lixiviação podem estar
ocasionando a perda de uma parte deste N depositado pela formação vegetal para o
ambiente. Já a campina, mesmo apresentando uma formação vegetal mais rala,
menores taxas de deposição de serapilheira e fluxo de N, apresenta, quando
comparada à campinarana, maiores taxas de mineralização e imobilização na camada
orgânica, sendo este o principal mecanismo conservador do N. Desta forma, uma
ciclagem mais fechada e rápida imobilização levam a uma maior eficiência na utilização
do N, evitando assim, maiores perdas para o meio.
47
Tabela 12 – Processos, fluxos e eficiência do uso do nitrogênio (ver certinho como os autores colocaram entre
parênteses), N inorgânico no solo e taxas de mineralização e nitrificação das duas formações vegetais estudadas.
1
Luizão, 1994.
2
Luizão 1995.
3
Medina & Cuevas, 2000.
4
Porcentagem em relação ao peso seco.
5
Fluxo de biomassa/fluxo de nutrientes.
6
0-10 cm.
7
10-20 cm.
N-NH
4
+
(µg.g
-1
)
N-NO
3
-
(µg.g
-1
)
Formação
vegetal
Serapilheira
produzida
(t.ha
-1
.ano
-1
)
Concentração
de N na
serapilheira
4
Fluxo de
nutrientes
(g.m
-2
.ano
-1
)
Eficiência do
uso do
nutriente
5
(g.g
-1
)
Camada
orgânica
6
Camada
mineral
7
Camada
orgânica
6
Camada
mineral
7
Mineralização
líquida
(µg.g
-1
.ano
-1
)
Nitrificação
líquida
(µg.g
-1
.ano
-1
)
Campina
2,7
2
0,9
2
1,2
3
171,0
3
6,7 (3,0)
1
0,8 (1,2)
1
0,2 (0,0)
1
0,3 (0,1)
1
10,5 – 58,8
1
-0,5 – 0,6
1
Campinarana 4,4
2
1,1
2
2,8
3
143,0
3
10,4 (2,6)
1
29,6
(21,4)
1
0,5 (0,2)
1
0,5 (0,4)
1
-20,0 – 14,2
1
-0,9 – 2,2
1
48
As baixas taxas de mineralização e nitrificação quase que inexistente nos solos
onde ocorrem campinas e campinaranas, bem como os baixos valores de δ
15
N (média
de -5,2 ‰) observados na maioria dos indivíduos destas formações vegetais, com
exceção de A. heterophylla, podem ser indícios de que as plantas analisadas
necessitam acessar o nitrogênio do solo por meio de associações micorrízicas (Evans,
2001). Trabalhos prévios, como os de Singer & Araújo (1979) e Luizão (1994), indicam
a presença destes organismos nas espécies aqui estudadas, bem como a vital
importância dos mesmos para a manutenção destas formações vegetais. Fungos
micorrízicos, em troca de carboidratos, vitaminas e outros minerais, geralmente
beneficiam seus hospedeiros por elevar a área de absorção do sistema radicular e a
capacidade de assimilação de água e nutrientes, como N e P (He et al., 2003; Hobbie et
al., 2005). Todavia, também desempenham um papel inibidor na comunidade de
decompositores, por competirem pelo amônio disponível e liberarem exudatos ricos em
antibióticos, reduzindo a disponibilidade de N no ambiente e limitando o crescimento de
fungos saprófitos (Singer & Araújo, 1979), contribuindo, desta maneira, para a
acumulação de serapilheira sobre os solos. A colonização das raízes por fungos
micorrízicos altera significativamente os padrões de δ
15
N das plantas hospedeiras
(Hobbie & Colpaert, 2003), podendo haver uma variação de mais 8 ‰ em relação à
composição isotópica do seu simbionte (Högberg 1997). Esta variação ocorre em
função da discriminação contra o
15
N durante a síntese ou transferência de compostos
dos fungos micorrízicos para as plantas, onde a retenção de compostos enriquecidos
em N nos tecidos fungais e transferência de N empobrecido para as plantas (Hobbie et
al., 2005).
Além disso, os baixos valores de δ
15
N observados também podem estar
relacionados ao tipo de fungo micorrízico associado. Um levantamento preliminar
realizado por Luizão (1994) mostrou que as árvores de campina e campinarana
apresentam diferentes graus de colonização tanto por micorrizas arbusculares (AM) ou
ectomicorrizas (ECM), resultado de diferentes condições do solo e oportunidades para
infecção por micorrizas. Apesar de possuírem uma ocorrência mais comum em florestas
tropicais, as AM encontram-se em menores abundância e diversidade na campina e
campinarana, em função das ECM serem mais competitivas em solos ácidos, como os
49
deste estudo, onde a inibição da nitrificação associada à baixa retenção de água e de
minerais favorecem seu desenvolvimento, o que explicaria sua maior abundância
(Luizão, 1994). Os baixos valores de δ
15
N encontrados para a vegetação podem estar
relacionados ao tipo de micorriza e à disponibilidade de N no ambiente, uma vez que,
variações de 5 a 10 ‰ são encontradas no δ
15
N foliar em função das associações com
fungos micorrízicos, sendo que as plantas associadas a fungos ECM apresentam
composições isotópicas mais empobrecidas em
15
N do que aquelas associadas a
fungos AM (He et al., 2003; Schmidt & Stewart, 2003).
O local da fonte de N e sua forma originalmente assimilada pelos simbiontes
também pode influenciar na assinatura isotópica da planta (Schulze et al., 1994).
Högberg (1997) afirma que, sob condições de baixa disponibilidade de N, as grandes
diferenças observadas na composição isotópica entre diferentes taxa de plantas é
provavelmente causada por diferenças nos padrões de desenvolvimento das raízes,
além de diferenças entre o uso de várias fontes de N num mesmo loci de solo. O uso de
N orgânico oriundo da serapilheira pelos fungos micorrízicos levaria aos menores
valores de δ
15
N observadas nas plantas a eles associadas, quando comparados a
plantas não associadas (Michelsen et al., 1998). Se o fungo micorrízico assimilou N
orgânico da serapilheira recém-decomposta, o N transferido para a planta será mais
empobrecido do que se o fungo tivesse assimilado amônio imobilizado na camada
orgânica do solo, por exemplo. Esta diferença no local e na fonte utilizada pelos
simbiontes poderia explicar a variação intra-específica observada no δ
15
N das espécies,
como observado na Tabela 6. A disponibilidade de N para os simbiontes pode
igualmente influenciar na variação encontrada na composição isotópica das espécies
que co-ocorrem na campina e campinarana. Padrão semelhante foi observado por
Hobbie et al. (2000), onde, com exceção das plantas capazes de fixar N, os valores de
δ
15
N foliares das espécies estudadas foram geralmente menores quando o N era pouco
disponível. Os autores sugeriram que as diferenças de δ
15
N entre indivíduos de várias
espécies ao longo dos locais de coleta podem ser reflexo ou de alterações na
quantidade relativa de N a ser transferido ou armazenado pela micorriza, ou de
alterações na dependência do suprimento de N pelos fungos.
50
Os valores encontrados para o δ
15
N das formações vegetais estudadas, bem
como a diferença entre solos e formação vegetal não segue o padrão global observado
por Amundson et al. (2003) devido a dois aspectos. Os autores afirmam que são
encontrados valores de δ
15
N mais enriquecidos nas regiões tropicas e áridas e valores
mais empobrecidos nas regiões temperadas. Contudo, mesmo estando a área de
estudo localizada no meio de uma floresta tropical, seus valores de δ
15
N estão muito
distantes dos valores observados em outros trabalhos com floresta densa de terra-firme
amazônica (Martinelli et al., 1999; Nardoto, 2005), sendo mais semelhantes aos valores
encontrados nas formações vegetais temperadas de elevadas latitudes. Além disso, os
autores também sugerem que o clima exerce um papel fundamental nos processos e
retenção de N no solo, assim como na composição isotópica de N, que tende a diminuir
em função do aumento da precipitação e da redução da temperatura. Mais uma vez,
entretanto, ao considerar a área de estudo e as diferentes formações vegetais nela
inseridas (campina, campinarana e floresta densa de terra-firme) e o padrão acima
descrito, seria esperado que, sob um mesmo regime de precipitação, não fosse
encontrada variação na composição isotópica destas formações vegetais, ou ainda que
a campina, por apresentar maiores temperaturas (em função de sua fisionomia),
apresentasse uma composição isotópica mais enriquecida que a da campinarana e da
floresta densa, o que não ocorreu. Esta diferenciação em relação ao padrão global se
deve ao fato de que o clima não é o único fator que influencia as composições
isotópicas das formações vegetais estudadas, sendo necessário levar em consideração
diferenças na ciclagem em função das características do solo e da formação vegetal,
bem como das diferentes associações com microorganismos.
51
7.2 RELAÇÃO ENTRE O δ
15
N DE EPÍFITAS VASCULARES E SUAS
ÁRVORES HOSPEDEIRAS
Os baixos valores de δ
15
N observados nas espécies das formações vegetais
estudadas (salvo a leguminosa A. heterophylla) também contradizem os resultados
observados em trabalhos que compararam as composições isotópicas de epífitas e
suas árvores hospedeiras (Stewart et al., 1995; Högberg, 1997; Hietz et al., 2002). As
epífitas aqui estudadas tiveram, em geral, menores concentrações de N e maiores
valores de razão C/N que suas hospedeiras. O epifitismo implica em sérias
conseqüências fisiológicas e limitações nutricionais para estas plantas (Wania et al.,
2002), uma vez que enfrentam condições mais extremas de insolação, temperatura,
umidade, ventos e stress nutricional do que suas hospedeiras terrestres (Benavides et
al., 2005), Os valores de δ
15
N obtidos para as epífitas inserem-se no intervalo de
variação apresentados por Stewart et al. (1995) e Hietz et al. (2002). Contudo, estes
valores diferem dos valores observados pelos autores por serem mais enriquecidos do
que os das árvores. Apenas ao analisar separadamente a leguminosa, com assinatura
isotópica mais enriquecida em
15
N, e suas epífitas é que o padrão de empobrecimento
das epífitas em relação às hospedeiras é encontrado.
A razão
15
N/
14
N normalmente é muito maior em plantas com raízes no solo do
que em epífitas, uma vez que estas têm acesso apenas à matéria orgânica (solo) de
dossel e assimilação de fontes atmosféricas (deposição seca e úmida), empobrecidas
em
15
N (Stewart et al., 1995), mostrando o solo ser uma fonte muito mais rica em N do
que estes materiais (Hietz et al., 2002). O empobrecimento dos valores de δ
15
N
observado nas epífitas pode estar relacionado à forma de N assimilada, bem como a
diferentes processos de fracionamento de acordo com o local onde o nutriente foi
absorvido (raiz ou folha), e diferenças na assimilação e no status da associação
micorrízica (Högberg, 1997), havendo evidências de que plantas não-micorrízicas
apresentam uma composição isotópica mais enriquecida do que as que apresentam
(Stewart et al., 1995). A independência de associações micorrízicas poderia ser umas
das razões para que os indivíduos das famílias Araceae e Bromeliaceae, tenham
52
apresentado valores de δ
15
N mais enriquecidos do que os da família Orchidaceae, que
apresentaram assinaturas em média 2 ‰ mais empobrecidas que as primeiras.
Diferenças nas assinaturas isotópicas entre grupos de epífitas e formas de vida
vêm sendo documentadas (Hietz et al., 2002), sendo uma explicação plausível para os
valores enriquecidos observados a existência de associações com bactérias fixadoras
de N
2
(Tsavkelova et al., 2003), que resultam em um δ
15
N próximo ao atmosférico, em
torno de −1,2 ± 1,1 ‰ (Handley & Raven, 1992). Hietz et al. (2002) também afirmaram
que epífitas que se desenvolvem em galhos mais espessos no dossel apresentam uma
maior concentração de N do que aquelas que se desenvolvem em galhos mais finos,
sugerindo uma maior disponibilidade de N no primeiro caso em função do acúmulo de
matéria orgânica do dossel. Esta também é uma tendência plausível para o presente
estudo, uma vez que as aráceas, que foram coletadas na totalidade em galhos mais
grossos, apresentaram as maiores concentrações de N, enquanto que as orquídeas,
que foram coletadas em galhos mais finos, apresentaram as menores concentrações de
N. Além disso, uma homogeneidade nos valores de δ
15
N de epífitas (excluindo-se
orquídeas) igualmente foi encontrada por Gebauer & Meyer (2003), que sugeriram que
estas plantas utilizam fontes de N de origem semelhantes, inclusive não apenas uma
delas (amônio, por exemplo), mas sim uma mistura de componentes disponíveis
(amônio + nitrato + N orgânico do solo de dossel + compostos da deposição
atmosférica).
As composições isotópicas mais leves observadas em Orchidaceae dão indícios
de que este grupo taxonômico esteja utilizando fontes mais empobrecidas em
15
N
quando comparado aos dois grupos acima descritos, provavelmente sendo a deposição
atmosférica a fonte preferencial de N (Wania et al., 2002). Os baixos valores de δ
15
N
observados nas orquídeas podem ser reflexo da utilização desta fonte empobrecida em
15
N, tendo o NH
4
+
(principal forma depositada), assinaturas próximas a -12 ‰ e o NO
x
,
assinaturas entre -6,6 e -3,1 ‰ (Freyer, 1978 apud Stewart et al., 1995). O
fracionamento isotópico entre plantas e suas fontes de N pode ser influenciado por
associações micorrízicas (Evans, 2001), comumente encontradas em orquídeas de
florestas tropicais (Wania et al., 2002). As associações micorrízicas são cruciais para o
53
sucesso da família Orchidaceae (Midgley et al., 2005), por potencializar a assimilação
de água e minerais nestas plantas (Rasmussen, 2002; Rains et al., 2003).
Como constatado por Stewart et al. (1995) e Wania et al. (2002), os valores
observados sugerem a formação de dois grupos distintos. O primeiro, composto por
Araceae e Bromeliaceae, é caracterizado por apresentar valores mais enriquecidos em
15
N, sugerindo a utilização de mesmas fontes de N e alguma captação via fixação
biológica, enquanto que Orchidaceae, por apresentar valores mais empobrecidos de
δ
15
N e as menores concentrações de N, provavelmente utilizam o N pouco disponível e
altamente empobrecido da deposição atmosférica, podendo apresentar associações
com fungos micorrízicos. Para estas plantas, o desenvolvimento de estratégias
diferenciadas para utilização das poucas fontes de N disponíveis, sejam alterações em
suas estruturas ou a associação com microorganismos, são essenciais para o seu
desenvolvimento e sobrevivência em tais condições estressantes.
8 CONCLUSÃO
Houve uma variação nos valores de δ
15
N das plantas que ocorrem no gradiente
campina-campinarana, não devido à concentração de N no solo, mas provavelmente
em função da sua disponibilidade e de processos de ciclagem diferenciados. As
grandes variações observadas entre as espécies indicam uma utilização de estratégias
diferenciada para ter acesso aos recursos disponíveis, como o desenvolvimento de uma
grande camada de raízes sobre a serapilheira, assimilação de N em diferentes
profundidades e, principalmente o desenvolvimento de associações com fungos
micorrízicos, que levam a composições isotópicas muito empobrecidas. O
enriquecimento progressivo das composições das plantas de campinarana sugere que
uma maior disponibilidade de N, em decorrência de um maior acúmulo e,
54
conseqüentemente, maior liberação de nutrientes pela serapilheira, é fator influente
tanto para as formações vegetais bem como para os fungos a elas associados. A baixa
disponibilidade de N em campinas e campinaranas mostrou ser mais influente na
composição isotópica de suas espécies do que a precipitação e a temperatura, fatores
normalmente determinantes das composições isotópicas, apresentando valores mais
empobrecidos do que os padrões observados em outras formações vegetais tropicais.
Devido aos baixos valores de δ
15
N observados nas árvores, as epífitas
apresentaram composições isotópicas mais enriquecidas do que suas hospedeiras,
diferentemente de outros trabalhos prévios. Apenas ao analisar separadamente A.
heterophylla, a comparação das composições isotópicas de árvores e epífitas se inseriu
nos padrões até hoje observados. Os valores empobrecidos de δ
15
N devem-se a
possíveis fontes e fracionamentos que ocorrem na assimilação do N, bem como a
diferenças na assimilação e no status da associação micorrízica, o que levou à
diferenciação das três famílias analisadas em dois grupos distintos. Araceae e
Bromeliaceae apresentaram valores mais enriquecidos de δ
15
N, sendo, sugerindo que
estas famílias tenham acesso a fontes similares de N, enquanto que Orchidaceae, por
apresentar valores mais empobrecidos de δ
15
N, parece utilizar uma fonte diferenciada e
apresentar associações com fungos micorrízicos.
55
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APÊNDICES
APÊNDICE A – Planilha com os dados brutos referentes às
análises isotópica e nutricional para as folhas de árvores
estudadas.
Espécie
Concentração
de N (%)
Razão C/N
δ
15
N
(‰)
A. heterophylla
2,18 22,81 -2,37
A. heterophylla
1,83 27,39 -3,22
A. heterophylla
2,22 23,07 -1,94
A. heterophylla
2,69 18,96 -0,43
A. heterophylla
2,12 24,05 0,14
A. heterophylla
2,62 19,29 -0,75
A. heterophylla
2,42 21,15 -0,41
A. heterophylla
2,41 21,17 -1,60
A. heterophylla
2,13 24,02 -1,68
A. heterophylla
2,45 20,54 -2,31
P. heptaphyllum
1,47 33,56 -5,58
P. heptaphyllum
1,81 25,90 -2,56
P. heptaphyllum
1,79 28,44 -3,77
P. heptaphyllum
1,64 29,39 -3,12
P. heptaphyllum
1,86 26,77 -2,82
P. heptaphyllum
1,81 27,48 -3,77
P. heptaphyllum
1,86 26,80 -5,95
P. heptaphyllum
1,40 36,15 -4,72
P. heptaphyllum
1,37 34,60 -6,61
P. heptaphyllum
1,53 33,29 -4,39
C. nemorosa
1,15 47,17 -8,51
C. nemorosa
1,23 44,25 -5,14
C. nemorosa
1,28 42,16 -4,46
C. nemorosa
1,18 45,54 -3,76
C. nemorosa
1,21 45,23 -4,33
C. nemorosa
1,22 45,50 -3,22
C. nemorosa
1,14 47,40 -3,73
C. nemorosa
1,03 51,44 -6,90
C. nemorosa
0,98 48,53 -8,46
C. nemorosa
1,10 47,47 -8,63
M. argyrophylla
1,06 48,07 -3,92
M. argyrophylla
1,21 41,49 -2,46
M. argyrophylla
1,24 40,53 -2,04
M. argyrophylla
1,23 41,70 -1,41
M. argyrophylla
1,28 39,67 -3,16
M. argyrophylla
1,30 39,47 -3,98
M. argyrophylla
1,20 41,79 -1,78
M. argyrophylla
1,17 43,33 -1,00
M. argyrophylla
1,10 45,63 -4,22
M. argyrophylla
1,04 49,27 -4,44
O. spruceana
1,14 45,71 -7,26
O. spruceana
1,61 33,23 -4,10
O. spruceana
1,17 43,78 -0,72
O. spruceana
0,97 53,01 1,60
O. spruceana
1,19 44,42 -0,17
66
O. spruceana
1,29 41,85 1,69
O. spruceana
0,81 63,15 -5,25
O. spruceana
0,99 52,38 -4,96
O. spruceana
1,14 44,95 -3,80
O. spruceana
0,91 54,73 -5,56
P. schomgburkiana
1,09 45,21 -8,42
P. schomgburkiana
0,94 53,28 -8,02
P. schomgburkiana
1,06 47,90 -5,45
P. schomgburkiana
1,00 50,42 -4,68
P. schomgburkiana
1,22 41,17 -5,36
P. schomgburkiana
1,07 46,28 -4,38
P. schomgburkiana
1,08 45,43 -5,11
P. schomgburkiana
0,99 50,72 -7,43
P. schomgburkiana
1,01 51,09 -6,99
P. schomgburkiana
0,98 51,05 -6,35
P. duckei
1,39 36,66 -5,50
P. duckei
1,38 35,16 -2,97
P. duckei
1,36 35,40 -3,33
P. duckei
1,30 38,92 -5,87
P. duckei
1,45 34,60 -1,90
P. duckei
1,30 36,65 -1,39
P. duckei
1,30 36,56 -3,77
P. duckei
1,09 41,12 -2,50
P. duckei
1,41 34,45 -3,48
P. duckei
1,36 36,07 -1,70
M. opaca
1,61 33,03 -2,69
M. opaca
1,88 27,98 -1,58
M. opaca
1,66 31,12 -3,00
M. opaca
1,58 32,66 -4,06
M. opaca
1,53 34,95 -3,43
M. opaca
1,57 31,73 -3,95
M. opaca
1,61 31,90 -6,48
M. opaca
1,59 32,06 -5,79
M. opaca
1,80 28,67 -7,38
M. opaca
2,11 28,53 -7,32
A. heterophylla
1,86 25,90 -2,85
A. heterophylla
1,78 26,88 -1,24
A. heterophylla
2,11 22,59 -2,38
A. heterophylla
2,34 20,75 -2,02
A. heterophylla
2,19 21,95 -1,55
A. heterophylla
1,75 28,03 0,15
A. heterophylla
2,61 18,40 0,05
A. heterophylla
1,93 24,88 -2,48
A. heterophylla
2,15 22,38 -3,03
A. heterophylla
2,58 18,58 -2,55
P. heptaphyllum
1,24 38,39 -6,25
P. heptaphyllum
1,56 30,85 -6,32
P. heptaphyllum
1,50 31,09 -5,27
P. heptaphyllum
1,57 30,10 -5,58
P. heptaphyllum
1,60 29,31 -5,70
P. heptaphyllum
1,71 26,92 -4,54
P. heptaphyllum
1,60 29,52 -4,79
P. heptaphyllum
1,32 35,97 -6,98
P. heptaphyllum
1,43 32,94 -5,11
P. heptaphyllum
1,47 32,45 -5,75
C. nemorosa
1,02 49,22 -5,80
67
C. nemorosa
0,96 50,53 -7,05
C. nemorosa
1,05 47,92 -6,52
C. nemorosa
0,97 50,53 -5,43
C. nemorosa
1,00 50,50 -4,04
C. nemorosa
1,17 42,49 -4,41
C. nemorosa
1,00 49,25 -7,21
C. nemorosa
1,07 46,92 -8,27
C. nemorosa
1,07 46,44 -7,11
C. nemorosa
0,94 53,62 -7,23
M. argyrophylla
0,92 52,01 -5,47
M. argyrophylla
1,07 44,32 -4,46
M. argyrophylla
1,02 47,83 -3,52
M. argyrophylla
1,18 41,19 -4,94
M. argyrophylla
1,03 46,51 -2,70
M. argyrophylla
1,00 41,76 -3,08
M. argyrophylla
1,02 45,98 -3,48
M. argyrophylla
1,06 45,67 -0,93
M. argyrophylla
1,10 43,76 -3,36
M. argyrophylla
0,93 49,29 -4,52
O. spruceana
0,84 59,80 -3,54
O. spruceana
0,90 55,80 -7,57
O. spruceana
0,99 50,49 -4,36
O. spruceana
1,05 47,07 -4,25
O. spruceana
1,14 43,73 -1,48
O. spruceana
1,06 45,62 -3,09
O. spruceana
0,98 51,34 -4,24
O. spruceana
0,97 50,96 -5,40
O. spruceana
0,87 57,00 -8,72
O. spruceana
1,01 49,46 -7,95
P. schomgburkiana
1,01 48,97 -7,93
P. schomgburkiana
1,18 41,18 -7,57
P. schomgburkiana
0,93 53,96 -7,21
P. schomgburkiana
1,07 45,71 -5,73
P. schomgburkiana
1,01 48,74 -4,82
P. schomgburkiana
1,14 46,61 -5,27
P. schomgburkiana
1,08 44,61 -3,48
P. schomgburkiana
1,03 45,81 -7,35
P. schomgburkiana
1,02 48,66 -8,18
P. schomgburkiana
1,11 44,74 -4,98
P. duckei
1,29 37,10 -4,71
P. duckei
1,08 45,25 -4,68
P. duckei
1,34 36,06 -4,75
P. duckei
1,44 33,23 -4,33
P. duckei
1,26 37,72 -3,33
P. duckei
1,24 48,63 -4,89
P. duckei
1,12 41,71 -4,90
P. duckei
1,29 38,34 -5,27
P. duckei
1,32 36,19 -2,43
P. duckei
1,32 36,99 -4,32
M. opaca
1,50 33,79 -7,57
M. opaca
1,60 32,34 -6,75
M. opaca
1,42 35,94 -6,90
M. opaca
1,60 31,15 -6,27
M. opaca
1,52 33,78 -3,55
M. opaca
1,40 36,40 -5,95
M. opaca
1,75 30,26 -7,04
68
M. opaca
1,38 37,21 -4,87
M. opaca
1,61 32,02 -6,62
M. opaca
1,53 33,27 -6,06
A. heterophylla
2,18 23,58 -2,35
A. heterophylla
2,15 23,20 -2,20
A. heterophylla
2,17 22,72 -1,24
A. heterophylla
2,08 24,02 -2,03
A. heterophylla
1,97 25,04 -0,89
A. heterophylla
2,04 24,59 -1,72
A. heterophylla
1,79 28,56 -1,61
A. heterophylla
2,04 24,58 -1,45
A. heterophylla
2,07 23,99 -2,05
A. heterophylla
1,64 29,97 -2,02
P. heptaphyllum
1,01 52,73 -7,33
P. heptaphyllum
1,29 38,80 -6,08
P. heptaphyllum
1,58 30,43 -4,90
P. heptaphyllum
1,39 35,13 -5,98
P. heptaphyllum
1,22 38,89 -6,09
P. heptaphyllum
1,34 36,44 -6,99
P. heptaphyllum
1,42 34,26 -6,48
P. heptaphyllum
1,44 33,66 -4,73
P. heptaphyllum
1,43 32,89 -5,16
P. heptaphyllum
1,41 33,41 -3,88
C. nemorosa
1,15 42,56 -9,31
C. nemorosa
1,50 32,54 -5,79
C. nemorosa
1,23 40,71 -3,04
C. nemorosa
1,05 48,94 -7,34
C. nemorosa
1,12 44,66 -6,13
C. nemorosa
1,25 42,13 -7,63
C. nemorosa
1,15 44,17 -8,84
C. nemorosa
1,10 45,15 -6,15
C. nemorosa
1,02 49,73 -7,87
C. nemorosa
0,98 51,92 -6,93
M. argyrophylla
1,05 46,66 -3,14
M. argyrophylla
1,07 45,42 -5,30
M. argyrophylla
1,06 48,73 -4,95
M. argyrophylla
0,99 50,29 -4,92
M. argyrophylla
0,99 49,81 -5,10
M. argyrophylla
1,04 48,71 -5,15
M. argyrophylla
0,97 50,91 -6,71
M. argyrophylla
1,00 50,17 -5,19
M. argyrophylla
1,11 45,55 -3,56
M. argyrophylla
1,03 47,87 -4,39
O. spruceana
0,89 56,44 -5,03
O. spruceana
0,91 55,37 -5,21
O. spruceana
0,87 56,45 -5,74
O. spruceana
1,15 42,75 -5,06
O. spruceana
1,01 49,60 -3,99
O. spruceana
0,79 64,00 -3,55
O. spruceana
0,85 58,56 -8,56
O. spruceana
1,00 49,82 -4,30
O. spruceana
0,84 59,69 -6,05
O. spruceana
1,10 45,12 -4,50
P. schomgburkiana
1,04 46,32 -8,53
P. schomgburkiana
1,13 43,22 -7,80
P. schomgburkiana
1,01 48,59 -5,87
69
P. schomgburkiana
0,99 50,37 -6,50
P. schomgburkiana
1,12 43,92 -6,25
P. schomgburkiana
0,87 59,81 -7,51
P. schomgburkiana
0,96 51,67 -8,89
P. schomgburkiana
1,02 49,16 -7,92
P. schomgburkiana
1,16 41,58 -6,91
P. schomgburkiana
1,02 48,95 -6,34
P. duckei
1,10 45,32 -4,98
P. duckei
0,98 50,44 -4,17
P. duckei
1,15 42,30 -4,22
P. duckei
1,25 39,16 -4,71
P. duckei
1,23 39,51 -3,37
P. duckei
1,13 41,07 -3,55
P. duckei
1,19 40,80 -3,43
P. duckei
1,22 39,21 -5,07
P. duckei
1,26 37,82 -3,45
P. duckei
1,22 39,05 -2,72
M. opaca
1,41 35,48 -9,64
M. opaca
1,78 33,88 -6,37
M. opaca
1,78 29,13 -5,18
M. opaca
1,61 31,72 -7,07
M. opaca
1,00 48,58 -7,04
M. opaca
1,48 35,13 -7,59
M. opaca
1,50 33,18 -6,16
M. opaca
1,40 34,82 -6,58
M. opaca
1,51 34,26 -6,26
M. opaca
1,41 35,53 -6,31
A. heterophylla
2,20 22,57 -2,13
A. heterophylla
1,91 25,77 -0,96
A. heterophylla
2,03 24,06 -1,97
A. heterophylla
1,99 24,95 -1,85
A. heterophylla
2,25 21,52 -1,38
A. heterophylla
2,73 17,52 -1,26
A. heterophylla
1,99 24,27 -0,76
A. heterophylla
2,35 20,35 -1,96
A. heterophylla
2,49 19,34 -0,44
A. heterophylla
2,48 19,37 -0,55
P. heptaphyllum
1,37 35,68 -4,20
P. heptaphyllum
1,52 31,03 -5,69
P. heptaphyllum
1,52 31,77 -5,67
P. heptaphyllum
1,50 32,11 -7,49
P. heptaphyllum
1,51 31,76 -7,64
P. heptaphyllum
1,48 32,34 -8,22
P. heptaphyllum
1,44 33,05 -6,76
P. heptaphyllum
1,58 30,86 -7,42
P. heptaphyllum
1,48 31,53 -3,69
P. heptaphyllum
1,58 30,23 -3,54
C. nemorosa
0,92 54,63 -8,02
C. nemorosa
1,18 41,71 -6,94
C. nemorosa
0,99 51,20 -6,14
C. nemorosa
0,94 52,82 -7,91
C. nemorosa
1,06 48,64 -7,91
C. nemorosa
0,92 53,81 -8,83
C. nemorosa
0,99 51,37 -7,07
C. nemorosa
1,06 46,73 -5,97
C. nemorosa
1,09 44,95 -4,71
70
C. nemorosa
1,00 49,08 -4,63
M. argyrophylla
1,09 45,78 -2,53
M. argyrophylla
1,07 46,52 -3,91
M. argyrophylla
0,96 51,07 -6,80
M. argyrophylla
1,06 45,10 -4,84
M. argyrophylla
0,80 61,56 -5,31
M. argyrophylla
0,98 51,20 -5,98
M. argyrophylla
0,99 48,93 -3,80
M. argyrophylla
1,11 43,60 -2,80
M. argyrophylla
1,24 38,40 -0,21
M. argyrophylla
1,13 41,82 -1,86
O. spruceana
0,97 50,31 -6,88
O. spruceana
0,83 59,59 -6,30
O. spruceana
1,00 50,01 -6,64
O. spruceana
0,96 50,93 -6,55
O. spruceana
0,95 52,44 -8,00
O. spruceana
0,77 66,19 -6,54
O. spruceana
0,92 54,32 -0,50
O. spruceana
0,95 53,95 0,75
O. spruceana
0,90 52,45 1,04
O. spruceana
0,91 53,31 1,60
P. schomgburkiana
0,90 57,30 -7,61
P. schomgburkiana
0,95 53,76 -9,01
P. schomgburkiana
0,99 51,51 -8,90
P. schomgburkiana
1,15 43,71 -7,89
P. schomgburkiana
1,21 43,34 -7,17
P. schomgburkiana
1,19 41,56 -5,44
P. schomgburkiana
1,07 47,18 -5,92
P. schomgburkiana
1,18 41,94 -6,04
P. schomgburkiana
1,12 43,37 -5,41
P. schomgburkiana
1,19 42,52 -5,43
P. duckei
1,03 50,06 -5,83
P. duckei
1,35 37,69 -4,72
P. duckei
1,23 40,08 -2,62
P. duckei
1,27 39,60 -4,71
P. duckei
1,37 36,64 -5,03
P. duckei
1,25 40,26 -3,83
P. duckei
1,24 41,94 -5,09
P. duckei
1,30 39,36 -5,41
P. duckei
1,03 46,97 -5,10
P. duckei
1,04 47,42 -5,32
M. opaca
1,72 30,99 -6,61
M. opaca
1,73 31,08 -5,15
M. opaca
1,47 35,94 -5,33
M. opaca
1,46 37,67 -8,30
M. opaca
1,29 40,24 -9,02
M. opaca
1,52 34,48 -7,99
M. opaca
1,58 33,61 -9,00
M. opaca
1,71 30,60 -6,86
M. opaca
1,52 34,85 -6,08
M. opaca
1,65 33,26 -5,11
71
APÊNDICE B – Planilha com os dados brutos referentes às análises isotópica e
nutricional dos solos das áreas estudadas.
Código de
campo
Concentração
de N (%)
Razão
C/N
δ
15
N (‰)
P1-A (0-5) 0,04 21,43 4,37
P1-A (5-10) 0,04 18,04 4,94
P1-A (10-20) 0,02 22,69 5,01
P1-A (20-30) 0,01 16,94 7,99
P1-A (30-40) 0,01 12,73 9,36
P1-A (40-50) 0,01 10,62 10,84
P1-B (0-5) 0,02 21,33 3,39
P1-B (5-10) 0,02 24,88 4,47
P1-B (10-20) 0,01 22,69 3,91
P1-B (20-30) 0,01 20,51 5,99
P1-B (30-40) 0,01 18,27 5,85
P1-B (40-50) 0,01 16,08 7,48
P1-C (0-5) 0,03 22,91 4,13
P1-C (5-10) 0,02 19,33 5,62
P1-C (10-20) 0,01 18,62 5,97
P1-C (20-30) 0,01 19,39 7,49
P1-C (30-40) 0,01 17,79 7,32
P1-C (40-50) 0,01 14,79 9,50
P1-D (0-5) 0,03 18,82 4,51
P1-D (5-10) 0,02 16,98 6,11
P1-D (10-20) 0,01 19,23 6,46
P1-D (20-30) 0,01 19,14 7,90
P1-D (30-40) 0,01 18,14 6,91
P1-D (40-50) 0,00 13,10 10,22
P1-E (0-5) 0,04 19,26 4,44
P1-E (5-10) 0,02 18,31 5,25
P1-E (10-20) 0,03 23,02 5,76
P1-E (20-30) 0,02 22,77 7,04
P1-E (30-40) 0,02 21,52 7,48
P1-E (40-50) 0,01 15,64 9,10
P3-A (0-5) 0,02 18,84 4,01
P3-A (5-10) 0,01 12,30 6,74
P3-A (10-20) 0,01 20,32 8,02
P3-A (20-30) 0,01 15,79 7,61
P3-A (30-40) 0,01 13,13 9,60
P3-A (40-50) 0,00 10,91 12,06
P3-B (0-5) 0,03 22,86 3,64
P3-B (5-10) 0,02 24,54 5,40
P3-B (10-20) 0,01 22,59 3,53
P3-B (20-30) 0,01 19,74 6,23
P3-B (30-40) 0,01 18,38 6,20
P3-B (40-50) 0,01 18,16 6,12
P3-C (0-5) 0,04 23,22 3,03
P3-C (5-10) 0,03 20,54 5,54
P3-C (10-20) 0,02 19,78 6,20
P3-C (20-30) 0,01 18,39 7,22
P3-C (30-40) 0,01 17,75 7,83
P3-C (40-50) 0,01 15,67 7,60
P3-D (0-5) 0,04 19,39 5,44
P3-D (5-10) 0,02 15,31 8,79
72
P3-D (10-20) 0,01 20,35 6,11
P3-D (20-30) 0,01 20,49 7,88
P3-D (30-40) 0,01 18,55 6,35
P3-D (40-50) 0,01 15,13 11,60
P3-E (0-5) 0,04 19,72 3,92
P3-E (5-10) 0,03 20,69 6,45
P3-E (10-20) 0,03 23,24 6,05
P3-E (20-30) 0,02 24,07 6,24
P3-E (30-40) 0,01 22,19 8,04
P3-E (40-50) 0,01 17,65 7,88
P4-A (0-5) 0,02 19,83 3,84
P4-B (0-5) 0,02 14,86 0,84
P4-C (0-5) 0,01 19,87 1,63
P4-D (0-5) 0,02 19,28 3,62
P4-E (0-5) 0,03 18,40 4,37
P2-A (0-5) 0,02 19,95 3,85
P2-B (0-5) 0,04 17,28 2,21
P2-C (0-5) 0,03 22,79 3,25
P2-D (0-5) 0,06 26,00 1,85
P2-E (0-5) 0,05 17,59 3,26
73
APÊNDICE C – Planilha com os dados brutos referentes às análises isotópica e
nutricional das epífitas estudadas.
Espécie Família
Concentração
de N (%)
Razão C/N δ
15
N (‰)
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,18 22,81 -2,37
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,18 23,58 -2,35
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,78 26,88 -1,24
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,22 23,07 -1,94
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,86 25,9 -2,85
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,115 24,045 0,135
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,91 25,77 -0,96
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,03 24,06 -1,97
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,99 24,95 -1,85
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,73 17,52 -1,26
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,11 22,59 -2,38
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,34 20,75 -2,02
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,19 21,945 -1,55
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,93 24,88 -2,48
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,575 18,575 -2,55
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,15 23,2 -2,2
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,08 24,02 -2,03
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,83 48,545 -3,22
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,45 21,5 -0,27
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,41 26,79 -2,28
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,35 21,91 -1,7
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,115 30,7 -1,645
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,2 62,55 -2,13
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,99 60,93 -1,85
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,24 32,24 -0,6
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,93 34,22 -1,59
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,99 42,71 -0,39
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,1 70,92 -2,33
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,03 25,74 -1,51
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 2,185 49,85 -1,205
A. heterophylla
Caesalpiniaceae 1,79 51,04 -1,61
Anthurium gracile
Araceae 1,64 23,465 -1,15
Anthurium gracile
Araceae 1,39 30,89 -1,93
Anthurium gracile
Araceae 1,36 31,13 -0,69
Anthurium gracile
Araceae 2,08 20,76 3,84
Anthurium gracile
Araceae 1,65 21,51 -1,23
Anthurium gracile
Araceae 1,96 23,87 -2,44
Anthurium bonplandii
Araceae 1,64 26,33 0,34
Anthurium bonplandii
Araceae 1,01 30,01 -0,23
Anthurium bonplandii
Araceae 1,48 23,99 -2,36
Anthurium bonplandii
Araceae 1,13 77,69 -1,53
Anthurium bonplandii
Araceae 0,57 56,44 -4,46
Streptocalyx poeppigii
Bromeliaceae 0,68 65,38 0,38
Streptocalyx poeppigii
Bromeliaceae 1,275 33,17 0,075
Streptocalyx poeppigii
Bromeliaceae 0,63 25,22 -2,72
Streptocalyx poeppigii
Bromeliaceae 0,91 41,07 -3,51
Aechmea mertensii
Bromeliaceae 0,82 52,91 -0,27
Aechmea mertensii
Bromeliaceae 0,905 20,34 -3,73
Aechmea mertensii
Bromeliaceae 0,73 24,95 -2,27
Guzmania brasiliensis
Bromeliaceae 1,24 26,54 -0,13
74
Guzmania brasiliensis
Bromeliaceae 0,89 39,05 -3,71
Encyclia fragans
Orchidaceae 0,98 50,43 -4,33
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,14 43,79 -2,66
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,68 21,28 -2,24
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,81 56,05 -2,21
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,59 89,27 -4,81
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,75 65,66 -5,54
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,8 60,71 -4,81
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,91 57,14 -3,13
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,84 60,5 -2,79
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,72 73,6 -4,1
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,64 80,59 -5,83
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,89 55,64 -1,36
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,86 57,35 -2,53
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,81 54,64 -1,15
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,89 54,36 -3,6
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,78 64,4 -3,89
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,965 47,05 -1,185
Octomeria brevifolia
Orchidaceae 0,91 50,785 -4,06
Octomeria brevifolia
Orchidaceae 0,81 59,08 -5,91
C. nemorosa
Clusiaceae 1,03 51,44 -6,9
C. nemorosa
Clusiaceae 0,995 49,25 -7,21
C. nemorosa
Clusiaceae 1,15 42,56 -9,31
C. nemorosa
Clusiaceae 1,01 51,12 -3,72
C. nemorosa
Clusiaceae 1,295 39,1 -2,78
C. nemorosa
Clusiaceae 0,89 54,93 -8,3
C. nemorosa
Clusiaceae 1,04 48,9 -7,42
C. nemorosa
Clusiaceae 0,93 55,53 -9,16
C. nemorosa
Clusiaceae 0,96 53,64 -7,8
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,15 44,05 -5,67
Encyclia fragans
Orchidaceae 0,87 57,4 -3,85
Encyclia fragans
Orchidaceae 0,92 48,49 -3,325
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,865 50,54 -2,675
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,95 47,9 -1,65
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,74 65 -2,95
Maxillaria superflua
Orchidaceae 0,95 50,72 -3,23
Octomeria brevifolia
Orchidaceae 0,74 63,29 -5,03
Octomeria brevifolia
Orchidaceae 0,94 48,48 -2,28
M. opaca
Sapindaceae 1,58 32,66 -4,06
M. opaca
Sapindaceae 2,11 28,53 -7,32
M. opaca
Sapindaceae 1,41 35,48 -9,64
Maxillaria superflua
Orchidaceae 1,02 49,16 -2,02
Maxillaria superflua
Orchidaceae 1,01 49,02 -2,8
Aechmea mertensii
Bromeliaceae 1,74 24,85 0,22
O spruceana
Ochnaceae 0,89 48,33 -5,03
O. spruceana
Ochnaceae 0,965 50,31 -6,88
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,02 48,33 -4,6
Streptocalyx poeppigii
Bromeliaceae 0,56 77,91 4,07
P. duckei
Rubiaceae 1,29 38,34 -5,27
P. duckei
Rubiaceae 1,25 39,16 -4,71
P. duckei
Rubiaceae 1,295 36,56 -3,77
P. duckei
Rubiaceae 1,04 47,42 -5,315
P. duckei
Rubiaceae 1,29 38,34 -5,27
P. duckei
Rubiaceae 1,13 41,07 -3,55
Guzmania brasiliensis
Bromeliaceae 0,51 28,56 -0,835
Encyclia fragans
Orchidaceae 0,955 56,135 -4,23
75
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,26 40,06 -3,17
Encyclia fragans
Orchidaceae 0,94 51,98 -3,79
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,09 46,34 -6,27
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,05 45,73 -4,26
P. schomgburkiana
Sapotaceae 0,9 57,3 -7,61
P. schomgburkiana
Sapotaceae 0,83 62,16 -8,81
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,66 76,83 -3,725
Octomeria brevifolia
Orchidaceae 0,6 80,57 -5,44
P. heptaphyllum
Burseraceae 1,47 33,13 -4,15
P. heptaphyllum
Burseraceae 1,27 38,41 -7,31
Encyclia fragans
Orchidaceae 1,12 42,55 -1,81
Maxillaria xylobiiflora
Orchidaceae 0,77 62,95 -2,18
Maxillaria superflua
Orchidaceae 1,01 45,97 -2,87
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