ads:
MINISTÉRIO DA CIÊNCIA E TECNOLOGIA – MCT
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM
Programa Integrado de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais
SIMONE BENEDET FONTOURA
Manaus, Amazonas.
Setembro de 2007.
A INFLUÊNCIA DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS SOBRE O
CRESCIMENTO FOLIAR E UM INDICADOR DE ESTRESSE
FISIOLÓGICO EM QUATRO ESPÉCIES HERBÁCEAS DE SUB-
BOSQUE NA AMAZÔNIA CENTRAL
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
SIMONE BENEDET FONTOURA
ORIENTAÇÃO: Dra. FLÁVIA R.C. COSTA
Co-Orientação: Dra. Gislene Ganade
Manaus, Amazonas.
Setembro de 2007.
D
issertação apresentada ao Programa
Integrado de Pós-Graduação em
Biologia Tropical e Recursos
Naturais – PIPG-BTRN, como parte
dos requisitos para obtenção do título
de Mestre em Ciências Biológicas,
área de concentração em Ecologia.
A INFLUÊNCIA DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS SOBRE O
CRESCIMENTO FOLIAR E UM INDICADOR DE ESTRESSE
FISIOLÓGICO EM QUATRO ESPÉCIES HERBÁCEAS DE SUB-
BOSQUE NA AMAZÔNIA CENTRAL
ads:
ii
FICHA CATALOGRÁFICA
Fontoura, Simone Benedet
A influência de variáveis ambientais sobre o crescimento foliar e um indicador de estresse
fisiológico em quatro espécies herbáceas de sub-bosque na Amazônia Central./Simone
Benedet Fontoura – Manaus: INPA/UFAM
2007.
Dissertação de Mestrado – Área de concentração: Ecologia
1. Herbáceas de sub-bosque 2. Distribuição espacial 3. Crescimento
Sinopse:
Foram analisados o crescimento e a razão Fv/Fm de quatro espécies herbáceas de sub-bosque
em relação à gradientes ambientais de proporção de argila do solo, inclinação e abertura
do dossel na Reserva Ducke, Manaus.
Palavras-chave:
Gradiente ambiental, Proporção de argila do solo, Inclinação, Luminosidade.
iii
DEDICATÓRIA
À Maíra, minha filha, que com seus olhos estrelados e o sorriso florido me faz
compreender o sentido verdadeiro da vida: o amor, a alegria, a brincadeira e a descoberta.
Ao Simão, meu companheiro, amigo, colega, conselheiro... que com seu amor e seu
imenso poço de serenidade tornam o mundo muito mais simples e a vida mais linda.
À minha mãe (Juracy), meu pai (Adroaldo) e meu irmão (Geovanne), que mesmo
distantes sempre estiveram muito presentes e me fazendo feliz com as maiores virtudes
familiares: a amizade e o amor incondicional.
iv
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq, pela bolsa de estudo concedida durante toda realização do curso de Mestrado.
À Coordenação de Pesquisas em Ecologia do INPA, pela infra-estrutura e apoio logístico.
À minha orientadora, Flávia Costa, por ter concedido parte dos dados para a pesquisa. Pela amizade e
grande tranqüilidade que transmitiu durante todo o tempo. E é claro, pelas incontáveis vezes que me
recebeu até em sua casa e jamais pestanejou em prontificar-se a orientar.
À minha co-orientadora, Gislene Ganade, que tem o dom de traduzir a ciência com simplicidade.
À Marta Riveira Carreras, que coletou os dados de crescimento no intervalo de 2003/2004.
Ao Dr. Ricardo Marenco, pelo empréstimo dos clips para medir estresse fisiológico.
Ao Dr. José Francisco Gonçalves, pelo empréstimo da esteira para medição de área foliar.
À Dra. Izolde Ferraz pelo empréstimo do aparelho de medição de área foliar.
Ao Lúcio, pela paciência em ensinar o funcionamento da esteira de medição de área foliar.
À Gabriela Zuquim pelo empréstimo da lente hemisférica, máquina fotográfica e do tripé para as
fotografias de dossel.
À Tânia Pimentel, do Laboratório de Solo e Planta, pelo apoio nas análises de solo e pelo trado.
Ao pessoal da Reserva Florestal Adolpho Ducke pelo apoio no alojamento durante os campos.
Aos Senhores Lorival, João e Palheta, motoristas do INPA, pelas alegres conversas nas idas e vindas.
Ao `Flecha´, mateiro “bom que só”, pela paciência em esperar uma grávida andar no mato, pela
compreensão nos estados emocionais alterados pelo barrigão e pelos vinhos de patauá.
Aos colegas Viviane (turma) e Heitor (Badpi) pelo empréstimo das botas e do mosquiteiro.
v
Às colegas Helena e Fernanda pela ajuda no campo e as conversas filosóficas pelas ladeiras da Ducke.
À Beverly Franklin, secretária da Ecologia, pela sua disposição em buscar soluções, seu jeito
extrovertido, dissolvendo nossa testa enrugada de estresse que os trâmites burocráticos nos causam.
À Elisa Wandelli, que me deu pouso, alimento, conselhos, carinho..., e cuja amizade, amor e
sensibilidade são inerentes aos seres humanos nobres. O agradecimento é pouco por tudo que me fez.
E é óbvio, ao Braga, Iúna, Tainá, Iago e Dona Graciete que na atmosfera amorosa de sua casa
tornaram-se amigos muito queridos. A saudade será uma constante daqui pra frente. À Mirim e o
Galo, pelas risadas e por despertar na Maíra o amor à natureza e aos animais.
À Manô e ao Bogão, que com sua amizade e companheirismo fizeram os momentos chatos e difíceis
ficarem divertidos, e pelos inúmeros “quebra-galhos” concedidos.
À Rosa, pela visão de mundo, companhia, apoio intelectual e os conselhos a colocar os pés no chão
quando o pensamento quer voar .
Ao Simão, meu grande amor que além das aulas sobre solos, é um companheiro maravilhoso e
compreensivo até nos períodos de ausência e tensão. Minha admiração e meu amor só crescem a cada
dia.
À Maíra, minha florzinha, que me deu muita inspiração com seus olhos risonhos e cheios de brilho.
Ela me mostrou que ser mãe não é empecilho para nada, e sim um renascer: a maternidade foi o
melhor ‘título’ que ganhei.
Aos meus pais, irmão, tias, tios, primos, avó, amigos, que sempre depositaram muita confiança e
ânimo nas minhas andanças acadêmicas, me apoiando sempre em todos os caminhos que decidi
percorrer. A todos sou muito grata e feliz por tê-los “perto”.
À Carla, Carlucy, Jovani, Angélica, Jeová, Alberico, Dona Zuila e Seu Alberico, pelo alegre convívio
da grande família amazonense. Pelo apoio incondicional, pelo carinho e por me sentir incorporada na
família do Simão desde o primeiro instante.
À Floresta Amazônica, por existir e por nos fazer sentir na pele a evolução biológica e a complexa
rede ecológica à qual estamos interligados. Sua magnitude e beleza só é compreendida quando se pisa
em seu solo.
vi
“COMUNHÃO
Os verdadeiros poetas não lêem os outros poetas.
Os verdadeiros poetas lêem os pequenos anúncios dos jornais.”
Mario Quintana
vii
RESUMO
Embora os padrões de distribuição de plantas herbáceas tenham sido amplamente estudados
recentemente, há pouco conhecimento sobre suas causas. Para entender como os padrões de
distribuição podem estar associados ao desempenho das plantas, crescimento, dinâmica foliar
e estresse fisiológico de 4 espécies foram monitorados durante 2 anos. O estudo foi realizado
em uma área de 4 km
2
de uma Floresta tropical de terra-firme na Reserva Ducke, Manaus,
Brasil. Indivíduos de cada espécie (Monotagma spicatum-29, Calathea altissima-36,
Triplophyllum dicksonioides-43 e Spathanthus unilateralis-28) foram selecionados ao longo
de toda a amplitude de suas distribuições, os quais todas as folhas foram marcadas com
etiquetas metálicas e anéis plásticos coloridos. As plantas foram visitadas ao final da estação
de crescimento de cada ano para contagem e medida de folhas novas e mortas. O indicador de
estresse fisiológico (razão F
v
/F
m
) foi medido através de um fluorímetro. As medidas de
textura do solo, inclinação e disponibilidade de luz foram obtidas para cada planta. As
relações entre crescimento relativo, dinâmica foliar e estresse fisiológico com os fatores
ambientais foram analisados através de regressões múltiplas. A maior parte das plantas teve
um balanço negativo ou nulo entre ganho e perda foliar, e o crescimento relativo foi negativo
ou nulo em pelo menos um dos anos. Em geral, o crescimento não foi melhor em condições
ambientais onde as espécies são mais abundantes e o estresse fisiológico não foi alto onde elas
não são abundantes. Para algumas espécies, dinâmica foliar esteve associada com inclinação
do terreno. Crescimento ou dinâmica foliar aumentaram com a disponibilidade de luz para
duas espécies com distribuição restrita ao longo do gradiente de solo, mas não para duas
espécies generalistas em solo, que parecem necessitar de uma quantidade maior de luz que a
encontrada na amostragem. Os resultados indicam que herbáceas de sub-bosque têm
crescimento lento, e sugerem que os padrões de distribuição não são determinados pelo
desempenho da planta em resposta a gradientes ambientais após a fase de estabelecimento
inicial.
PALAVRAS-CHAVE
Crescimento, estresse fisiológico, distribuição espacial, herbáceas de sub-bosque, luz.
viii
ABSTRACT
Although the patterns of herb distribution have been widely studied in recent years, little is
known about their causes. In order to understand how distribution patterns may be linked to
plant performance, growth, leaf dynamics and physiological stress of 4 species were
monitored during 2 years. The study was conducted in an area of 4 km
2
of terra-firme tropical
Forest at Reserva Ducke, Manaus, Brazil. Individuals of each species (Monotagma spicatum-
29, Calathea altissima-36, Triplophyllum dicksonioides-43 and Spathanthus unilateralis-28)
were selected over the entire amplitude of their distributions, and all leaves were tagged with
plastic rings. Plants were visited at the end of the growing season of each year to count and
measure new leaves, and note dead leaves. Physiological stress indicator (ratio F
v
/F
m
) was
measured with a fluorimeter. Measures of soil texture, slope and light availability were
obtained for each plant. The relationships between relative growth, leaf dynamics and
physiological stress with the environmental factors were analyzed with multiple regressions.
Most plants had null or negative balance between leaf gain and loss, and relative growth was
negative or null in a least one of the years. Generally, growth was not better in the
environmental conditions were the species are more abundant and physiological stress was
not higher were they are not abundant. For some species, leaf dynamics was associated with
terrain slope. Growth or leaf dynamics increased with light availability for the two species
with more restricted distribution along the soil gradient, but not for the two soil generalist
species, which seem to need a greater amount of light than included in the sample. Results
indicate that understory herbs have slow growth, and suggest that distribution patterns are not
determined by plant performance in response to environmental gradients after plants pass the
initial establishment phase.
KEY-WORDS
Growth, physiological stress, distribution patterns, understory herbs and light.
ix
SUMÁRIO
1.Introdução _____________________________________________________________01
2. Objetivos _____________________________________________________________ 04
3. Material e Métodos______________________________________________________04
4. Resultados_____________________________________________________________12
5. Discussão_____________________________________________________________ 23
6. Conclusão_____________________________________________________________26
Referências Bibliográficas
x
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Mapa da Reserva Ducke e área de estudo
Figura 2: Espécies selecionadas para estudo
Figura 3: Forma de marcação das plantas e medição de estresse fisiológico
Figura 4: Freqüências de Crescimento relativo em área foliar de Monotagma spicatum
Figura 5: Gráficos de crescimento relativo, balanço, ganho e perda foliar de M. spicatum
Figura 6: Freqüências de Balanço Foliar Relativo de M. spicatum
Figura 7: Gráficos de regressões múltiplas de M. spicatum
Figura 8: Freqüências de Crescimento relativo em área foliar de Calathea altissima
Figura 9: Gráficos de crescimento relativo, balanço, ganho e perda foliar de C.altissima
Figura 10: Freqüências de Balanço Foliar Relativo de C. altissima
Figura 11: Freqüências de Crescimento relativo em área foliar de Triplophyllum dicksonioides
Figura 12: Gráficos de crescimento relativo, balanço, ganho e perda foliar de T. dicksonioides
Figura 13: Freqüências de Balanço Foliar Relativo de T. dicksonioides
Figura 14: Gráficos de regressões múltiplas de T. dicksonioides
Figura 15: Freqüências de Crescimento relativo em área foliar de Spathanthus unilateralis
Figura 16: Gráficos de crescimento relativo, balanço, ganho e perda foliar de S.unilateralis
Figura 17: Freqüências de Balanço Foliar Relativo de S.unilateralis
Figura 18: Gráficos de regressões múltiplas de S.unilateralis
1 INTRODUÇÃO
Existe grande debate na literatura sobre a importância relativa dos fatores
determinísticos e históricos influenciando a distribuição de espécies e a organização de
comunidades. Um grupo de autores sugere que a limitação de dispersão seja o fator mais
importante, sendo seu efeito observado através de padrões de distribuição espacialmente
autocorrelacionados (Tuomisto et al., 1995; Condit et al., 2002; Duivenvoorden et al., 2002;
Tuomisto et al., 2003a; 2003b), enquanto outro grupo sugere que fatores determinísticos
como solo e/ou topografia sejam mais importantes (Kahn, 1987; Poulsen & Baslev, 1991;
Tuomisto & Ruokolainen, 1994; Tuomisto et al., 1995; Lovett, 1996; Poulsen, 1996;
Tuomisto & Poulsen, 1996; Ehrenfeld et al., 1997; Clark et al., 1998; Tuomisto & Poulsen,
2000; Vormisto et al., 2000; Cardoso & Schiavini, 2002; Duque et al., 2002; Tuomisto et al.,
2002; Tuomisto et al., 2003a; Vormisto et al., 2004; Costa et al., 2005; Tuomisto &
Ruokolainen, 2005).
A distribuição espacial de espécies herbáceas em florestas tropicais tem sido discutida
pelos ecólogos recentemente. Vários autores mostraram que a distribuição das espécies
herbáceas está associada com topografia (Poulsen & Baslev, 1991; Tuomisto et al., 1995;
Poulsen, 1996; Tuomisto & Poulsen, 2000; Vormisto et al., 2000; Tuomisto et al., 2003a;
Costa et al., 2005) ou gradientes edáficos (Tuomisto & Ruokolainen, 1994; Tuomisto &
Poulsen, 1996; Tuomisto et al., 2002; Tuomisto & Ruokolainen, 2005). Poucos estudos
examinaram o efeito de gradientes de luminosidade sobre a distribuição espacial (Jones et al.,
2006; Zuquim, 2006), mas várias pesquisas mostraram que o crescimento das espécies de sub-
bosque responde a gradientes de luz (Bentley, 1979; Smith, 1987; Montgomery & Chazdon,
2002; Elemans, 2004). Embora os padrões de distribuição ao longo destes gradientes
ambientais já tenham sido bem documentados, faltam informações mais detalhadas a respeito
das causas dos padrões de distribuição espacial observados.
O ambiente de sub-bosque é caracterizado pelo baixo nível de luz difusa (Turnbull &
Yates, 1993), sendo que menos de 2% da radiação solar que incide sobre a floresta chega a ele
(Chazdon & Fetcher, 1984; Oberbauer et al., 1988; Canham, 1990). Além disso, durante a
passagem de luz pelo dossel, a qualidade e a quantidade de radiação fotossinteticamente ativa
(PAR) são alteradas até chegar ao sub-bosque (Turnbull & Yates, 1993). Este ambiente
apresenta uma variação de luz devido aos sunflecks, pequenos raios de sol que adentram pelas
aberturas do dossel (Chazdon & Pearcy, 1991). Estes sunflecks podem contribuir de 10 até
85% da densidade de fluxo de fótons do sub-bosque (Pearcy, 1987; Chazdon, 1986; 1988), e
2
sua duração e intensidade podem ser definitivos no ganho de carbono para as plantas que
vivem neste ambiente (Pearcy, 1987; Chazdon & Pearcy, 1991). Além disso, a arquitetura do
dossel também contribui na quantidade de luz que chega ao sub-bosque (Kabakoff &
Chazdon, 1996), portanto, esta heterogeneidade luminosa pode afetar as plantas de diferentes
maneiras (Chazdon & Fetcher, 1984; Chazdon, 1986).
Alguns autores mencionam a luminosidade como o fator mais importante a influenciar
e/ou limitar o crescimento e sobrevivência das plantas (Denslow, 1987; Chazdon, 1988;
Denslow et al., 1990), principalmente em ambientes sombreados (Fredeen & Field, 1996).
Alguns trabalhos dedicados à compreensão da dinâmica de plantas de sub-bosque mostraram
que aumentos na quantidade de luz foram a causa de aumento da abundância (Smith, 1987;
Costa & Magnusson, 2002), crescimento, reprodução, longevidade foliar e alocação de
biomassa (Bentley, 1979; Chazdon, 1986; Smith, 1987; Elemans, 2004) de espécies
herbáceas. O aumento da incidência luminosa pode também aumentar a taxa fotossintética e,
conseqüentemente, aumento no ganho de carbono (Chazdon, 1986, Mulkey, 1986), além de
alterar o padrão de alocação de biomassa em plantas de diferentes requerimentos luminosos
(Elemans, 2004). Em ambientes de clareiras já foram constatadas maior produção e troca de
folhas em herbáceas de sub-bosque (Bentley, 1979; Mulkey et al., 1991) e maior biomassa de
folhas em plântulas de espécies arbóreas (Montgomery & Chazdon, 2002). Quando expostas
às condições de clareiras, plantas de sub-bosque podem apresentar um rápido crescimento
(Mulkey, 1986) e colonização devido a indivíduos pouco desenvolvidos que já estavam no
local e que crescem sob a nova condição de luz (Smith, 1987).
No entanto, os requerimentos de luz de cada espécie variam, de acordo com sua
história de vida (Crawley, 1986), o que pode provocar diferentes efeitos da luz sobre as
plantas. Quando a intensidade e a duração da luz excedem a quantidade requerida por uma
planta, esta atinge seu ponto de saturação, onde não há mais aumento da taxa fotossintética,
que passa a ser constante (Marenco & Lopes, 2005). Portanto, o aumento da intensidade
luminosa pode aumentar o estresse fisiológico em plantas com baixos níveis de saturação.
Plantas tolerantes à sombra crescendo em clareiras podem apresentar maior grau de
fotoinibição (Araus & Hogan, 1994), também observado durante um experimento em uma
floresta tropical, onde houve um rápido decréscimo no rendimento da fotossíntese (F
v
/F
m
) em
poucas horas de exposição a altos níveis de luz (Lovelock et al., 1994). Este efeito também
pôde ser observado em outros tipos de florestas (Lemos-Filho, 2000). Em geral, existe uma
relação entre um ponto alto de saturação e um ponto baixo de compensação: uma planta capaz
3
de explorar elevados níveis de luz é uma planta incapaz de adaptar-se a condições de baixa
luminosidade (Larcher, 2000).
O solo representa também um fator importante na dinâmica de espécies vegetais, pois
é o principal meio de obtenção de água e nutrientes (Taiz & Zeiger, 2004). Na região da
Amazônia Central foi constatada uma forte correlação entre propriedades físico-químicas do
solo e altitude (Mertens, 2004). As proporções de argila, de carbono orgânico e N total
aumentam nos locais mais altos, sendo a argila inversamente relacionada à proporção de areia
(Chauvel et al., 1987; Magalhães et al., 1998; Luizão et al., 2004; Mertens, 2004). Esta
variação nas propriedades e características do solo pode influenciar a variação nos padrões de
distribuição das plantas. Existe uma carência de informações a respeito da influência do solo
no crescimento e sobrevivência de plantas herbáceas de sub-bosque e a maior parte da
literatura disponível diz respeito a plântulas lenhosas (Walters & Reich, 1996).
Engelbrecht et al. (2007) mostraram que a disponibilidade de água no solo, associada
a sensibilidade das espécies à seca é um mecanismo a influenciar os padrões de distribuição
das espécies em florestas tropicais. A retenção de água pelo solo depende de alguns fatores,
dentre eles a textura e a topografia (Taiz & Zeiger, 2004). Neste sentido, a biomassa de
herbáceas no sub-bosque pode ser maior em ambientes mais úmidos (Davis et al., 1998).
Adicionalmente, vários autores mostraram que a topografia local influencia o potencial
hídrico do solo (Daws et al., 2002; Gibbons & Newbery, 2002; Baker et al., 2003). Em
florestas tropicais úmidas no Panamá foi registrado maior potencial matricial do solo nas
encostas do que nos platôs (Daws et al., 2002). Considerando também a perda de água pelas
plantas, ambientes mais úmidos e próximos a cursos de água podem contribuir para melhorar
o rendimento fotossintético das plantas, quando associados a condições de luminosidade
adequadas.
O estresse hídrico pode ocorrer por déficit ou excesso de água. Quando há déficit pode
ocorrer fechamento dos estômatos, redução da área foliar e diminuição do crescimento; já o
excesso pode causar também fechamento dos estômatos, complicações na respiração pela
escassez de oxigênio e diminuição do crescimento (Larcher, 2000; Taiz & Zeiger, 2004).
Considerando o exposto acima, é possível dizer que os padrões de distribuição
espacial de espécies vegetais podem ser influenciados em três estágios. Inicialmente uma
espécie pode ter sua distribuição diretamente limitada pela dispersão de propágulos, que irá
depender desde suas características intrínsecas (forma da semente e de eclosão) até os agentes
dispersores. O segundo estágio a influenciar a distribuição seria o estabelecimento inicial da
planta desde a germinação ao estabelecimento da plântula. Neste estágio, espera-se que a ação
4
de predadores e do microambiente determinem a capacidade de estabelecimento. No terceiro
estágio, espera-se que os fatores ambientais e bióticos atuem como filtros, determinando a
permanência ou exclusão da planta. A ação dos filtros, se forte, poderia então condicionar
distribuições restritas a determinados hábitats. Neste sentido, é possível analisar certas
respostas de plantas de sub-bosque à variações ambientais na tentativa de compreender a que
ponto estas condições do ambiente podem estar influenciando a permanência das espécies em
determinadas condições ambientais, e por conseguinte, explicar em parte sua distribuição.
2 OBJETIVOS
2.1 Geral
Analisar a resposta do crescimento foliar e de um indicador de estresse fisiológico de
quatro espécies herbáceas de sub-bosque na Amazônia Central, em relação ao solo, topografia
e luminosidade local.
2.2 Específicos
Determinar como o crescimento foliar de quatro espécies herbáceas de sub-bosque
responde à variação na textura do solo, inclinação e abertura de dossel;
Determinar como a razão F
v
/F
m
(indicadora de estresse fisiológico) de quatro espécies
herbáceas de sub-bosque responde à variação na textura do solo, inclinação e abertura de
dossel.
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Área de estudo
A pesquisa foi desenvolvida na Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD) do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), localizada 26 km a noroeste de Manaus,
coordenadas 02°55’ S, 59°59’ W (Figura 1a). A reserva possui uma área de 100 Km
2
(10.000
ha) e está situada em uma “Floresta de Terra-firme”, classificada em quatro grupos distintos
de flora: floresta de platô, floresta de vertente, floresta de campinarana e floresta de baixio
(Ribeiro et al. 1999).
5
Nesta região a Floresta Amazônica ocorre sobre um latossolo amarelo argiloso
(Embrapa 1999), que faz parte da Formação Barreiras, caracterizada por depósitos terciários
flúvio-lacustres (Chauvel et al. 1987, Sombroek 2000). Próxima aos escudos brasileiro e
guianense, os quais geraram os depósitos da formação (Brasil, 1978), possui um relevo com
fortes elevações topográficas, compreendendo topos e vales escarpados em “V” (Ribeiro et al.
1999). Estas variações altitudinais estão relacionadas a uma variação na textura do solo, onde
há um gradiente de aumento da porcentagem de argila à medida que aumenta a elevação, e
proporcionalmente um declínio na porcentagem de areia contidas no solo (Chauvel et al.
1987). A pluviosidade média anual é de aproximadamente 2.400 mm, ocorrendo uma estação
seca entre julho e outubro, e a temperatura média anual é de 26°C (Marques-Filho et al.
1981).
3.2 Espécies estudadas
Foram escolhidas para este estudo quatro espécies herbáceas abundantes e com
diferentes padrões de distribuição ao longo do gradiente de solo e topografia (Costa et al.
2005): Monotagma spicatum (Aubl.) Macbride, Calathea altissima (Poeppig & Endl.) Koern,
Triplophyllum dicksonioides (Fée) Holttum e Spathanthus unilateralis Desv.
M. spicatum e C. altissima pertencem à família Marantaceae, que se caracteriza por
plantas herbáceas terrestres, rizomatosas e perenes (Dahlgren et al. 1985, Kennedy et al.
1988) de distribuição pantropical (Kennedy et al. 1988). As marantáceas, comuns no sub-
bosque de florestas de terra-firme na Amazônia (Costa et al. 2002), são encontradas com
freqüência em toda RFAD, onde são as mais diversas dentre as ervas e dominam o sub-
bosque de campinaranas (Hopkins 2005). M. spicatum tem sua distribuição essencialmente na
Amazônia (Flora da Reserva Ducke, dados não publicados), é uma planta acaule de até 1,3 m
de altura (Andersson 1997), apresenta rizoma subterrâneo ou parcialmente aéreo (Flora da
Reserva Ducke, dados não publicados) (Figura 2a). C. altissima ocorre na América Central,
Guianas, Peru e norte do Brasil (Kennedy et al. 1988). É uma planta acaule que atinge até 1,5
m de altura (Figura 2a), suas folhas e inflorescência emergem diretamente do rizoma (Costa et
al. 2002, Kennedy et al. 1988), sendo seu pico de floração na região de Manaus entre
novembro e janeiro (Costa et al. 2002) (Figura 2b).
T. dicksonioides pertence à família Tectariaceae, de distribuição tropical (Moran
1995), mas que na região neotropical apresenta apenas três espécies (Holttum 1986). T.
discksonioides é uma samambaia terrestre encontrada na Colômbia, Venezuela, Guiana,
6
Suriname, Guiana Francesa, Peru e norte do Brasil. Na RFAD é muito comum podendo
atingir até 60 cm de altura (Flavia Costa, observação de campo). Apresenta caule curto com
tricomas na margem, pecíolo e raquis sulcados, todos de cor castanhos e soros arredondados
nas extemidades das nervuras (Prado 2005) (Figura 2c).
S. unilateralis pertence à família Rapateaceae, caracterizada por plantas herbáceas
perenes, paludosas e de rizoma espesso. Ocorrem na região neotropical, sendo nas Guianas o
centro de diversidade. S. unilateralis é uma espécie freqüente no norte da América do Sul e
ocorre preferencialmente nos baixios ou locais alagados sazonalmente da RFAD (Forzza &
Costa 2005). Apresenta folhas lanceoladas de ápice e bainha longo-atenuados e
inflorescências envoltas em uma bráctea. Pode atingir até 1 m de altura na RFAD (Flavia
Costa, observação de campo) e apresentam flores no período de novembro (Boom 1997)
(Figura 2d).
3.3 Coleta de dados
Os dados foram coletados em três fases. A primeira foi realizada entre maio e agosto
de 2003 por Flávia R.C. Costa, incluindo a marcação das plantas, medição do crescimento
foliar, razão F
v
/F
m
e inclinação. A segunda foi realizada entre julho e agosto de 2004, por
Marta Rivera Carreras, incluindo as medições de crescimento foliar e razão F
v
/F
m.
A terceira
fase foi realizada no ano de 2005, no âmbito do curso de mestrado. Durante este período
foram realizadas as medições de crescimento foliar e razão F
v
/F
m
, coleta de folhas de plantas
não marcadas para fins de determinação da equação alométrica de área foliar de cada espécie,
medidas de abertura de dossel e coleta de solo em cada planta, e análises das amostras de solo
e das fotografias hemisféricas realizadas.
Entre março e maio de 2003 foram marcados com etiquetas metálicas permanentes
indivíduos de M. spicatum (29), C. altissima (36), T. dicksonioides (43) e S. unilateralis (28),
distribuídos ao longo de todo o gradiente topográfico no quadrado formado pelas trilhas LO1-
LO3 e NS1-NS3 da Reserva Ducke, totalizando uma área de 4 km
2
(Figura 1b). Cada planta
teve suas folhas identificadas individualmente com um anel plástico colorido ou combinações
de cores para que novas folhas pudessem ser identificadas (Figura 3a). A escolha dos
indivíduos foi feita de modo a contemplar os seguintes requisitos: distância mínima entre
indivíduos de 100 m; cobertura uniforme de todo o gradiente ambiental no qual a espécie foi
observada na RFAD e distribuição uniforme de tamanhos dos indivíduos sobre todo o
gradiente. Embora tenha sido feito um grande esforço para localizar indivíduos que
estivessem nos limites dos hábitats e nas condições mais extremas de luz, estes indivíduos
7
foram raros e, portanto não foram incluídos com a mesma freqüência que os indivíduos
ocorrentes em seus hábitats e condições mais comuns.
3.3.1 Crescimento Foliar
Entre os anos de 2003 e 2005, cada indivíduo foi visitado para medições do
comprimento das folhas e número de folhas, observando nascimento (ganho foliar) e
mortalidade (perda foliar) das mesmas. As medidas foram realizadas em Jul-2003, Ago-2004
e Jul-2005, no final da estação de crescimento (Flavia Costa, observação de campo). De forma
que foram instituídos para as análises dois períodos: 1 (2003 a 2004) e 2 (2004 a 2005). O
período 3 corresponde ao total de tempo analisado (2003-2005).
O balanço foliar relativo (BFR) foi calculado para cada período de medição de acordo
com seguinte fórmula:
De forma que para os gráficos de freqüências e análises de regressão o valor foi
multiplicado por 100, resultando a porcentagem de folhas que a planta perdeu (sinal negativo)
ou ganhou (sinal positivo) em relação ao número inicial da planta no período analisado.
O crescimento em área foliar foi calculado medindo-se a soma da área foliar de todas
as folhas vivas de um indivíduo, ao final do período de crescimento, entre julho e agosto de
cada ano. Em campo foi mensurado o comprimento de cada folha viva, do ápice à base da
lâmina foliar, com auxílio de uma régua. A área foliar foi então estimada a partir de uma
equação alométrica relacionando área e comprimento da folha. Para gerar a equação, foram
coletadas aleatoriamente 90 folhas de cada espécie, medidos o comprimento da lâmina com
régua e área foliar com aparelho medidor de área foliar, e feita uma regressão entre
comprimento e área foliar.
Cada espécie teve uma equação para determinação de área foliar, sendo que esta foi
determinada através da transformação dos valores de comprimento (C) e área (A) em escala
logarítmica (log
A
= a + b. log
C
). As equações ficaram assim determinadas:
M. spicatum: log
A
= -0,697 + (1,98 * log
C
) R
2
= 0.98
C. altissima: log
A
= -0,652 + (2,03 * log
C
) R
2
= 0.95
T. dicksonioides: log
A
= -0,402 + (2,02 * log
C
) R
2
= 0.93
S. unilateralis: log
A
= -0,968 + (1,82 * log
C
) R
2
= 0.95
BFR
(Período X
1
- X
2
)
=
(n° folhas
X
2
–
n° folhas
X
1
)
n° folhas X
1
8
O crescimento relativo em área foliar (CRAF) foi calculado para cada período da
seguinte forma:
3.3.2 Razão F
v
/F
m
Após ser capturada pela clorofila a, a luz pode percorrer três vias de dissipação:
fotoquímica para realização da fotossíntese, calor e fluorescência (luz emitida). Estas três
formas de dissipação de energia competem entre si. A emissão da fluorescência representa a
quantidade de energia luminosa não utilizada pelo aparelho fotossintético e alterações nos
padrões de emissão significam presença de danos ao processo de fotossíntese da planta
(Krause & Weis, 1991).
A emissão da fluorescência segue a chamada curva de Kautsky (Taiz & Zeiger, 2004).
Quando o tecido fotossintético é iluminado a fluorescência sofre uma elevação inicial, F
0,
que
representa a emissão de luz pelas moléculas excitadas de clorofila a (Krause & Weis, 1991).
Esta emissão sobe até atingir um pico, chamado F
m
, que representa a fluorescência máxima, o
fechamento dos centros de reação fotoquímica (Bollhar-Nordenkampf et al. 1989) e o nível de
saturação de luz para o tecido fotossintético (Taiz & Zeiger, 2004). O parâmetro F
v
representa
o incremento de fluorescência de F
0
a F
m
e chama-se fluorescência variável. A razão F
v
/F
m
indica o rendimento quântico da fase fotoquímica da fotossíntese (Taiz & Zeiger, 2004).
A medida da emissão da fluorescência pela clorofila a tem sido usada para detectar
danos ao aparelho fotossintético causados por estresse luminoso, hídrico, ou por deficiência
nutricional. Em plantas saudáveis, F
v
/F
m
está entre 0,6 e 0,8 (Bolhar-Nordenkampf et al.
1989) e em plantas sob estresse este valor diminui, sendo considerado um indicador de dano
fotoinibitório em plantas sob estresse ambiental (Bolhar-Nordenkampf et al. 1989).
Para determinar o estresse crônico, é necessário que a planta esteja sob adaptação ao
escuro para que as medidas de fluorescência sejam tomadas. Entre os anos de 2003 e 2005,
nos períodos de início e/ou meio da época seca foram feitas medidas de emissão de
fluorescência da clorofila a com um fluorímetro portátil modelo PEA MK2, Hansatech
(Figura 3b). Estas medidas podem ser consideradas indicadoras do estresse fisiológico crônico
das plantas.
CR
AF
(Período X
1
- X
2
)
=
ár
ea foliar
X
2
–
área foliar
X
1
área foliar X
1
9
b
a
c d
Figura 2. Herbáceas de sub-bosque estudadas: (a) M. spicatum, (b) C. altissima, (c) T. dicksonioides,
(d) S. unilateralis
N
Figura 1. Localização da Reserva Flo
restal Adolpho Ducke (10.000 ha) na região de
Manaus (a) e Mapa de altitude da Reserva localizando a área de estudo de 4 Km
2
(b).
Área de estudo
140 m
120 m
0 m
Altitude
(a)
(b)
10
As medidas foram realizadas entre 5h00 e 8h00, período de baixa intensidade
luminosa e para evitar que o aumento da temperatura interferisse nas medidas (Atsushlishida
et al. 2001). Os indivíduos analisados ficaram sob aclimatação no escuro para que a medida
fosse tomada. O período de aclimatação foi de 10 minutos entre 5h00 e 5h30, onde ainda não
há luminosidade na mata, e de 30 minutos para o restante do tempo de medições.
3.3.3 Textura do solo
Foi coletada uma amostra de solo adjacente a cada planta marcada, totalizando 29
amostras para M. spicatum, 36 para C. altissima, 43 para T. dicksonioides e 28 para S.
unilateralis. Quando nas proximidades da planta não havia possibilidade de amostragem,
coletava-se o solo o mais próximo possível da planta não ultrapassando 50 cm de distância.
Com um trado foram coletados 10 cm de solo e colocados em sacos plásticos identificados
com o número e localização da planta. Após a coleta os sacos das amostras foram abertos e
deixados à sombra para secagem em casa de vegetação. As análises de textura foram feitas no
Laboratório de Solo do Departamento de Ciências Agronômicas do INPA de acordo com
Embrapa (1997).
3.3.4 Inclinação
As medidas de inclinação do terreno foram feitas com auxílio de um clinômetro
Suunto tendo a planta no centro e 2 m de distância para cada lado da maior inclinação no
ponto.
Figura 3. Indivíduo com folhas identificadas (a). Medição da emissão de fluorescência com fluorímetro
portátil. (b).
11
3.3.5 Abertura de dossel
A disponibilidade luminosa foi estimada através de medidas da porcentagem de
abertura da copa no ano de 2005. Sobre cada planta marcada foram tomadas fotos do dossel
com uma câmera digital Nikon Coolpix 4500 acoplada a uma lente conversora hemisférica
Nikon FC-E8 (“olho de peixe”), que permite que o ângulo da foto seja de 180º. A câmera foi
apoiada em um tripé contendo um clinômetro acoplado a ele, e posicionada à altura de cada
planta.
Todas as fotografias foram realizadas durante os períodos das 6h00 às 8h00 e das
16h00 às 17h00 para evitar incidência direta de luz que pudesse interferir na qualidade das
imagens adquiridas. A abertura do diafragma foi determinada pelas condições de luz, sendo
priorizada a menor abertura possível, que garante melhor qualidade da foto quanto à
profundidade de campo. A abertura do diafragma é o produto da divisão da distância focal
pelo diâmetro do diafragma (f=dist. focal/diâmetro). A velocidade do obturador foi
determinada automaticamente pelo fotômetro da própria câmera. Não foram obtidas fotos
com velocidade do obturador acima de 2 segundos, pois as fotos sairiam desfocadas. A
porcentagem de abertura do dossel foi estimada através de análise das fotografias no
programa GLA - Gap Light Analyzer 2.0 (Frazer & Canham, 1999) o qual mede as porções
escuras e claras das imagens. Cada fotografia foi analisada individualmente, pois em algumas
a incidência de luz deixou algumas folhas e /ou troncos claros, classificando como branco.
Então cada fotografia destas foi trabalhada em programa de editoração de imagens para que
estas partes fossem pintadas e posteriormente classificadas no programa. Todas imagens
foram trabalhadas por mim, para que um padrão de análise fosse estabelecido.
3.4 Análises estatísticas
Foram calculadas para cada espécie separadamente a média anual e erro padrão de
ganho e perda foliar, balanço foliar relativo para os períodos 1 e 2; e crescimento foliar
relativo para os períodos 1, 2 e 3. A distribuição das freqüências de balanço foliar relativo
(períodos 1 e 2) e crescimento relativo (períodos 2003-2005) foi feita para cada espécie.
O efeito da textura do solo, inclinação e abertura de dossel (variáveis independentes)
sobre o crescimento, ganho, perda e balanço foliar e razão F
v
/F
m
(variáveis dependentes) de
cada espécie foram analisados por regressões múltiplas. Foram examinadas as regressões
parciais em cada análise para verificar a premissa de linearidade. Quando identificados
outliers estes foram removidos e identificados nos resultados das análises.
12
4 RESULTADOS
4.1 Monotagma spicatum
Dos 29 indivíduos analisados, 9 apresentaram crescimento em área foliar relativo
(CRAF) positivo e 20 crescimento negativo (Figura 4). A espécie apresentou CRAF médio,
para os dois períodos anuais analisados, de -0,16 cm
2
±0,07 EP (Figura 5a). O ganho médio
anual de folhas foi de 5,4 ±0,61 EP em 2004 e 5,5 ±0,61 EP em 2005; e a perda média anual
de folhas foi de 7,6 ±0,87 EP em 2004 e 6,8 ±1,12 EP em 2005. O balanço relativo (BFR)
médio anual de folhas foi de -0,11 ±0,05 EP em 2004 e 0,10 ±0,11 EP em 2005 (Figura 5b).
No período 2003-2004, 31% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 59% negativo e 10
% nulo (Figura 6a). No período 2004-2005, 45% dos indivíduos tiveram BFR, 48% negativo
e 7 % nulo (Figura 6b).
A maior parte dos parâmetros de crescimento e razão F
v
/F
m
analisados não esteve
associada à porcentagem de argila do solo, inclinação ou abertura de dossel. (Tabela 1). O
ganho foliar no ano 2005 teve uma tendência fraca em aumentar com o aumento da abertura
de dossel (p=0.09, R
2
=0.17) (Fig 7a). A perda foliar teve uma tendência fraca em diminuir
com o aumento da porcentagem de argila do solo no ano de 2004 (p=0.07, R
2
=0.14) (Fig 7b).
O balanço foliar relativo (2004-2005) tendeu a ficar positivo com o aumento da inclinação
(p=0.04, R
2
=0.26) (Fig 7c). A perda foliar teve uma tendência fraca em diminuir com o
aumento da inclinação no ano de 2005 (p=0.07, R
2
=0.21) (Fig 7d).
Figura 4. Freqüência de crescimento relativo em área foliar (CRAF) entre os anos 2003-2005 para a
espécie Monotagma spicatum
CRAF 2003-2005 (cm
2
)
N° de indivíduos
13
-1.00
0.00
1.00
2.00
3.00
4.00
5.00
6.00
7.00
8.00
9.00
Ganho Perda Balanço
Relativo
Ganho Perda Balanço
Relativo
2003-2004 2004-2005
N° de folhas
-0.250
-0.200
-0.150
-0.100
-0.050
0.000
0.050
0.100
2003-2004 2004-2005 2003-2005
Área (cm
2
)
a
b
Figura 5. Crescimento relativo em área foliar (a); ganho, perda e balanço foliar relativo (b) de
Monotagma spicatum.
Figura 6. Freqüência de Balanço foliar relativo (BFR) nos períodos de 2003-2004 (a) e 2004-2005 (b)
para a espécie Monotagma spicatum.
BFR 2003-2004 (%) BFR 2004-2005 (%)
N° de indivíduos
a b
14
Tabela 1. Resultados das análises de regressões múltiplas realizadas para Monotagma spicatum.
Período
Variável Solo Inclinação Abertura dossel R
2
b P b P b P
2003-2004
Ganho Foliar* -0.034 0.865 -0.037 0.854 0.003
Perda Foliar -0.342 0.073 0.174 0.35 0.136
Balanço Foliar 0.260 0.160 -0.33 0.07 0.163
Crescimento relativo 0.026 0.892 -0.253 0.196 0.063
Fv/Fm** 0.077 0.758 -0.053 0.833 0.007
2004-2005
Ganho Foliar** -0.11 0.589 0.308 0.127 0.347 0.098 0.17
Perda Foliar*** 0.05 0.804 -0.369 0.07 0.219 0.284 0.215
Balanço Foliar** 0.034 0.866 0.398 0.043**
0.365 0.082 0.256
Crescimento relativo** -0.135 0.526 0.285 0.18 0.041 0.844 0.083
Fv/Fm** 0.275 0.16 0.27 0.164 -0.279 0.157 0.237
b= inclinação da reta P= probabilidade Cada (*) representa o n° de outliers extraídos na análise
N° de folhas novas (Parcial)
N° de folhas mortas (Parcial)
BFR (n° folhas) (Parcial)
N° de folhas mortas (Parcial)
% Abertura de dossel (Parcial) % Argila no solo (Parcial)
Inclinação (graus) (Parcial) Inclinação (graus) (Parcial)
Figura 7.
Parciais de regressões múltiplas feitas para Monotagma spicatum. (a) ganho
foliar (2004-2005) X abertura de dossel; (b) perda foliar (2003-2004) X porcentagem de
argila no solo; (c) balanço foliar relativo (BFR) (2004-2005) X inclinação e (d) perda
foliar (2004-2005) X inclinação. n = 29.
a
b
c
d
15
4.2 Calathea altissima
Dos 36 indivíduos analisados, 12 apresentaram crescimento em área foliar relativo
(CRAF) positivo e 24 crescimento negativo (Figura 8). A espécie apresentou um CRAF
médio, para os dois períodos anuais analisados, de -0,07 cm
2
±0,08 EP (Figura 9a). O ganho
médio anual de folhas foi de 2,17 ±0,67 EP em 2004 e 2,22 ±0,48 EP em 2005, e a perda
média anual de folhas foi de 2,1 ±0,63 EP em 2004 e 2,2 ±0,49 EP em 2005. O balanço
relativo (BFR) médio anual de folhas foi -0,02 ±0,05 EP em 2004 e 0,01 ±0,06 EP em 2005
(Figura 9b).
No período 2003-2004, 28% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 39% negativo e 30
% nulo (Figura 10a). No período 2004-2005, 44% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 39%
negativo e 21 % nulo (Figura 10b).
Nenhum dos parâmetros de crescimento e razão F
v
/F
m
analisados esteve associado à
porcentagem de argila do solo, inclinação ou abertura de dossel (Tabela 2).
CRAF 2003-2005 (cm
2
)
N° de indivíduos
Figura 8. Freqüência de crescimento relativo em área foliar (CRAF) entre os anos
2003-2005 para a espécie Calathea altíssima.
16
-0.50
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
3.00
3.50
4.00
Ganho Perda Balanço
Relativo
Ganho Perda Balanço
Relativo
2003-2004 2004-2005
N° de folhas
-0.150
-0.100
-0.050
0.000
0.050
0.100
2003-2004 2004-2005 2003-2005
Área (cm
2
)
Figura 9. Crescimento relativo em área foliar (a); ganho, perda e balanço foliar
relativo (b) de Calathea altissima.
a
b
BFR 2004-2005 (%)
Figura 10. Freqüência de Balanço foliar relativo (BFR) nos períodos de 2003-2004 (a) e 2004-2005 (b)
para a espécie Calathea altissima.
BFR 2003-2004 (%)
N° de indivíduos
a b
17
4.3 Triplophyllum dicksonioides
Dos 43 indivíduos analisados, 21 apresentaram crescimento em área foliar relativo
(CRAF) positivo e 22 crescimento negativo (Figura 11). A espécie apresentou um CRAF
médio, para os dois períodos anuais analisados, de 0,22 cm
2
±0,11 EP (Figura 12a). O ganho
médio anual de folhas foi de 0,84 ±0,14 EP em 2004 e 0,98 ±0,13 EP em 2005 e a perda
média anual de folhas foi de 0,81 ±0,13 EP em 2004 e 1,19 ±0,13 EP em 2005. O balanço
foliar relativo (BFR) médio anual de folhas foi de 0,09 ±0,07 EP em 2004 e -0,06 ±0,07 EP
em 2005 (Figura 12b).
No período 2003-2004, 23% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 21% negativo e 56
% nulo (Figura 13a). No período 2004-2005, 23% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 35%
negativo e 42 % nulo (Figura 13b).
Grande parte dos parâmetros de crescimento e razão F
v
/F
m
analisados não esteve
associada à porcentagem de argila do solo, inclinação ou abertura de dossel (Tabela 3). O
ganho foliar diminuiu com o aumento da inclinação no ano de 2004 (p=0.007, R
2
=0.19)
(Figura 14a) e marginalmente no ano de 2005 (p=0.07, R
2
=0.13) (Figura 14b).
Tabela 2. Resultados das análises de regressões múltiplas realizadas para Calathea altissima.
Período
Variável Solo Inclinação Abertura dossel R
2
b P b P b P
2003-2004
Ganho Foliar -0.293 0.093 -0.015 0.93 0.087
Perda Foliar -0.304 0.08 -0.064 0.704 0.099
Balanço Foliar* 0.193 0.275 0.160 0.364 0.067
Crescimento relativo 0.185 0.283 0.155 0.365 0.063
Fv/Fm 0.233 0.201 0.162 0.369 0.084
2004-2005
Ganho Foliar* -0.305 0.084 0.183 0.287 -0.037 0.828 0.12
Perda Foliar* -0.252 0.151 0.198 0.253 0.008 0.962 0.112
Balanço Foliar -0.004 0.980 0.225 0.202 -0.018 0.919 0.050
Crescimento relativo -0.018 0.92 0.164 0.354 0.051 0.771 0.03
Fv/Fm* 0.046 0.796 0.135 0.449 0.149 0.405 0.047
b= inclinação da reta P= probabilidade * Extraído um outlier
Figura 11. Freqüência de crescimento relativo em área foliar (CRAF) entre os anos 2003-2005 para a
espécie Triplophyllum dicksonioides..
CRAF 2003-2005 (cm
2
)
N° de indivíduos
18
-0.40
-0.20
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
1.20
1.40
1.60
Ganho Perda Balanço
Relativo
Ganho Perda Balanço
Relativo
2003-2004 2004-2005
N° de folhas
0.000
0.050
0.100
0.150
0.200
0.250
0.300
0.350
2003-2004 2004-2005 2003-2005
Área (cm
2
)
Figura 12. Crescimento relativo em área foliar (a); ganho, perda e balanço foliar
relativo (b) de Triplophyllum dicksonioides.
a
b
Figura 13. Freqüência de Balanço foliar relativo (BFR) nos períodos de 2003-2004 (a) e 2004-
2005 (b) para a espécie Triplophyllum dicksonioides.
N° de indivíduos
BFR 2003-2004 (%)
BFR 2004-2005 (%)
a b
19
4.4 Spathanthus unilateralis
Dos 28 indivíduos analisados, 17 apresentaram crescimento em área foliar relativo
(CRAF) positivo e 11 crescimento negativo (Figura 15). A espécie apresentou CRAF médio,
para os dois períodos anuais analisados, de 0,09 cm
2
±0,08 EP (Figura 16a). O ganho médio
anual de folhas foi de 2,46 ±0,35 EP em 2004 e 3,29 ±0,19 EP em 2005 e a perda média anual
de folhas foi de 3,21 ±0,46 EP em 2004 e 2,18 ±0,34 EP em 2005. O balanço foliar relativo
(BFR) médio anual de folhas foi de –0,08 ±0,03 EP em 2004 e 0,13 ±0,04 EP em 2005
(Figura 16b).
Tabela 3. Resultados das análises de regressões múltiplas realizadas para T. dicksonioides.
Período
Variável Solo Inclinação Abertura dossel R
2
b P b P b P
2003-2004
Ganho Foliar -0.243 0.106 -0.421 0.007 0.188
Perda Foliar -0.083 0.605 -0.233 0.149 0.052
Balanço Foliar* 0.023 0.889 -0.218 0.183 0.050
Crescimento relativo 0.044 0.784 -0.134 0.411 0.023
Fv/Fm** 0.001 0.998 -0.046 0.842 0.002
2004-2005
Ganho Foliar 0.177 0.259 -0.297 0.072 0.087 0.589 0.13
Perda Foliar -0.089 0.579 -0.288 0.088 0.185 0.265 0.085
Balanço Foliar 0.174 0.289 0.012 0.944 -0.128 0.444 0.053
Crescimento relativo -0.01 0.953 0.151 0.397 -0.054 0.758 0.021
Fv/Fm 0.026 0.877 -0.011 0.95 0.122 0.476 0.014
b= inclinação da reta P= probabilidade Cada (*) representa o n° de outliers extraídos na análise
Inclinação (graus) (Parcial) Inclinação (graus) (Parcial)
N° de folhas novas (Parcial)
Figura 14. Parciais de regressões múltiplas feitas com T. dicksonioides. (a) ganho
foliar (2003-2004) X inclinação, (b) ganho foliar (2004-2005) X inclinação. n = 43.
a
b
20
No período 2003-2004, 18% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 57% negativo e 21
% nulo (Figura 17a). No período 2004-2005, 61% dos indivíduos tiveram BFR positivo, 21%
negativo e 18 % nulo (Figura 17b).
Grande parte dos parâmetros de
crescimento e razão F
v
/F
m
analisados não esteve
associada à porcentagem de argila do solo,
inclinação ou abertura de dossel (Tabela 4). O
CRAF em 2005 apresentou uma tendência em
aumentar com o aumento da proporção de argila
(p=0.082, R
2
=0.12) (Figura 18a). A razão Fv/Fm
apresentou uma tendência fraca em diminuir com
o aumento da proporção de argila (p=0.093, R
2
=0.15) (Figura 18b). O ganho foliar aumentou
com a abertura de dossel no ano de 2005
(p=0.006, R
2
=0.33) (Figura 18c).
Figura 15. Freqüência de crescimento
relativo em área foliar (CRAF) entre os anos
2003-2005 para a espécie Spathanthus
unilateralis.
CRAF
2003
-
2005 (
cm
2
)
N° de indivíduos
-0.50
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
3.00
3.50
4.00
4.50
Ganho Perda Balanço Ganho Perda Balanço
2003-2004 2004-2005
N° de folhas
0.000
0.020
0.040
0.060
0.080
0.100
0.120
0.140
0.160
0.180
2003-2004 2004-2005 2003-2005
Área (cm
2
)
a
Figura 16. Crescimento relativo (a); ganho, perda e balanço foliar (b) de S. unilateralis.
b
21
a b
BFR 2003-2004 (%) BFR 2004-2005 (%)
N° de indivíduos
Figura 17. Freqüência de Balanço foliar relativo (BFR) nos períodos de 2003-2004 (a) e 2004-2005 (b)
para a espécie Spathanthus unilateralis.
Tabela 4. Resultados das análises de regressões múltiplas realizadas para Spathanthus unilateralis.
Período
Variável Solo Inclinação Abertura dossel R
2
b P b P b P
2003-2004
Ganho Foliar 0.228 0.511 -0.311 0.37 0.033
Perda Foliar -0.08 0.81 -0.248 0.458 0.1
Balanço Foliar -0.017 0.961 0.002 0.996 0.000
Crescimento relativo
0.543 0.111 -0.511 0.133 0.102
Fv/Fm -0.24 0.564 -0.173 0.677 0.16
2004-2005
Ganho Foliar -0.025 0.937 -0.241 0.45 0.536 0.006 0.335
Perda Foliar -0.244 0.51 0.138 0.704 -0.024 0.912 0.026
Balanço Foliar 0.419 0.233 -0.406 0.239 0.220 0.275 0.14
Crescimento relativo
0.629 0.082 -0.503 0.152 -0.102 0.613 0.121
Fv/Fm -0.594 0.093 0.33 0.333 -0.039 0.844 0.151
b= inclinação da reta P= probabilidade
22
a
b
c
% Argila no solo (Parcial) % Argila no solo (Parcial)
CRAF 2004
-
2005 (cm
2
)
(Parcial)
F
v
/F
m
(Parcial)
% Abertura de dossel (Parcial)
N° de folhas novas (Parcial)
Figura 18. Parciais de regressões múltiplas feitas com Spathanthus unilateralis. (a) crescimento relativo em
área foliar (CRAF) (2004-2005) X proporção de argila; (b) Fv/Fm X proporção de argila; (c) ganho foliar
(2004-2005) X abertura de dossel. n = 28.
23
5 DISCUSSÃO
Em geral, as quatro espécies analisadas apresentaram, durante o período de
acompanhamento, um crescimento relativo em área foliar (CRAF) negativo ou nulo. O
balanço foliar relativo (BFR) apresentou tendência semelhante, e as relações entre as
respostas das plantas e as variáveis ambientais foram pouco significativas.
As taxas negativas de crescimento foliar indicam que as plantas realmente perderam
biomassa aérea, mesmo sendo estes valores negativos muito próximos de zero. Já as taxas
nulas de crescimento foliar relativo indicam que os indivíduos estudados estão apenas
mantendo sua biomassa aérea. Este fato indica duas possibilidades: uma é que a planta não
disponha de nutrientes e energia suficientes para a produção de novas folhas e esteja de fato
diminuindo, outra é que existam recursos disponíveis, mas a produção de biomassa esteja
sendo alocada para as raízes. Smith (1987) sugeriu que o crescimento das plantas herbáceas
de sub-bosque seja regulado pela ocorrência de aberturas de dossel. Nos períodos em que
ocorressem estas aberturas e até que elas se fechassem, as plantas teriam oportunidade de
ganhar biomassa, e esta seria gradualmente perdida ou apenas mantida após o fechamento
destas clareiras. Os resultados para as espécies aqui estudadas estão de acordo com esta
hipótese, já que a maior parte das plantas, durante os dois anos de acompanhamento não teve
ganho de biomassa aérea, e para duas das espécies (M. spicatum e S. unilateralis), as plantas
que ganharam biomassa estiveram associadas a ambientes mais iluminados. Entretanto, não é
possível saber se houve alocação de biomassa para a parte subterrânea, o que poderia também
explicar taxas de crescimento da parte aérea negativas ou nulas.
As variáveis ganho, perda e balanço foliar tenderam a responder mais às variáveis
ambientais analisadas do que o crescimento em área foliar e razão F
v
/F
m
, e isto parece estar
relacionado ao fato de algumas espécies de sub-bosque apresentarem um ritmo contínuo de
troca de folhas (Freiberg & Freiberg, 1999).
Em relação a crescimento, a capacidade de uma planta em explorar ambientes mais
iluminados varia de acordo com seu requerimento luminoso (Crawley, 1986). Assim sendo,
os resultados aqui sugerem que duas das espécies analisadas, C. altissima e T. dicksonioides,
somente consigam aumentar expressivamente seu crescimento sob altas condições de luz. Já
M. spicatum e S. unilateralis, que apresentaram uma associação entre crescimento e
luminosidade, mesmo com pequenos aumentos na entrada de luz, parecem ter um
requerimento luminoso menor. Já foi demonstrado para espécies tropicais que o aumento da
luminosidade pode afetar o crescimento, reprodução, sobrevivência, longevidade foliar e
24
brotação de folhas (Bentley, 1979; Smith, 1987; Chazdon, 1986, 1988; Mulkey et al., 1991;
Fetcher et al., 1994; Freiberg & Freiberg, 1999; Costa et al., 2002, Montgomery & Chazdon,
2002; Elemans, 2004).
As análises da razão Fv/Fm não mostraram valores que indiquem estresse fisiológico
crônico (Bolhar-Nordenkampf et al., 1989) em relação às variáveis ambientais analisadas,
com exceção de S. unilateralis, que tendeu a apresentar maior estresse nas porções mais
argilosas do solo. Isso sugere que, em geral, a amplitude de luz na qual as plantas foram
observadas (6 a 10% de abertura de dossel) e as condições hídricas do solo não foram
prejudiciais a ponto de causar estresse fisiológico crônico. No entanto, a leve tendência ao
estresse fisiológico em ambientes mais argilosos, constatada para S. unilateralis, é um
resultado esperado de acordo com estudos que mostram maior abundância desta espécie em
partes mais arenosas do solo, onde a umidade é maior (Costa, 2004). Portanto, isto sugere que
as condições luminosas típicas de sub-bosque, às quais estavam submetidas a maioria das
plantas medidas, não representam fator de estresse fisiológico para estas espécies. Talvez o
que represente este risco sejam mesmo as condições hídricas do solo, em grande parte
associadas à topografia, podendo constituir um filtro independente das condições de luz
(Davis et al., 1998).
As áreas inclinadas parecem ter favorecido em parte algumas espécies, como M.
spicatum e C. altissima, talvez por oferecerem algumas vantagens. O balanço foliar relativo
positivo nas áreas inclinadas para M. spicatum pode ser um indicativo de que a espécie tenha
dificuldade inicialmente em estabelecer-se nestas áreas (já que é pouco abundante nelas), mas
que depois disso consiga prosperar. Desta forma, a limitação na abundância dependeria da
dispersão e/ou do estabelecimento inicial. As encostas, contendo maiores distúrbios
geradores de clareiras (Gale & Barfod, 1999) e arquitetura mais irregular (Kabakoff &
Chazdon, 1996) , podem estar propiciando melhores condições de luz para um balanço foliar
positivo. Plantas suscetíveis à seca podem não resistir por muito tempo nos platôs, podendo
isso explicar certos padrões de distribuição de espécies observados (Engelbrecht et al., 2007),
tendo em vista o maior rigor das secas já registrado nestes ambientes (Daws et al., 2002). As
áreas de baixio possuem maior disponibilidade de água que as encostas (Baker et al., 2003).
No entanto, já foi demonstrado que os solos de encostas podem apresentar maiores teores de
nitrogênio e carbono (Luizão et al., 2004), e maior potencial de retenção de água (Daws et al.,
2002; Luizão et al., 2004) do que os solos dos baixios. Então, a maior luminosidade que pode
adentrar nestes pontos do gradiente topográfico e o gradiente de disponibilidade de água no
solo, juntos propiciam um nicho favorável para plantas sensíveis à seca dos platôs, podendo
25
ser refúgios nos períodos mais secos (Daws et al., 2002; Engelbrecht et al., 2007). Algumas
espécies são mais abundantes nas encostas (Kinupp & Magnusson, 2005; Engelbrecht et al.,
2007), enquanto outras, talvez tolerantes à seca, são mais abundantes nos platôs (Costa,
2006). Embora o ambiente de baixio seja bastante favorável à vida das plantas pela
disponibilidade de água, isso representa também maior densidade de indivíduos no sub-
bosque. As encostas podem conferir locais livres para colonização (Costa 2006).
Diferente disto, a espécie T. dicksonioides não apresentou boa performance em áreas
inclinadas, enquanto que para S. unilateralis estas porções do gradiente topográfico parecem
ter sido indiferentes. No caso da primeira espécie este é um resultado bastante surpreendente,
já que ela é muito abundante nas áreas mais inclinadas da reserva (Costa et al., 2005). Desta
forma, os parâmetros de crescimento de T. dicksonioides não suportam a hipótese de que o
ambiente atue como filtro, selecionando as espécies capazes de nele sobreviverem. Alta
dispersão de esporos e locais livres para a colonização podem fazer com que as encostas
tenham alta densidade de plantas desta espécie, mesmo que as condições para o crescimento
não sejam ideais. Este caso aponta a existência de efeitos de massa que tendem a obscurecer
as relações entre espécies e ambiente.
26
6 CONCLUSÃO
Os resultados sugerem que o crescimento em área foliar de algumas espécies é
bastante sensível a pequenos incrementos de luz, e que os níveis encontrados em média no
sub-bosque não representam fator de estresse fisiológico para as plantas deste ambiente A
variável que representou um potencial causador de estresse fisiológico foi a textura do solo,
que determina em parte o potencial hídrico do mesmo. Os resultados sugerem que a limitação
na distribuição das espécies deve depender dos processos de dispersão e/ou estabelecimento
inicial. Como neste estudo não foram avaliadas plantas muito jovens, não é possível afirmar
que não exista nenhum controle ambiental sobre a distribuição, mas apenas que se houver,
este apenas atinge as plantas no início de seu estabelecimento. Os resultados deste estudo
sugerem que a maior limitação à distribuição de algumas espécies que são especialistas em
solo/topografia deva ser a dispersão e o processo de estabelecimento inicial, já que espécies
que são altamente abundantes em determinadas porções dos gradientes de solo/topografia não
tiveram neles melhor desempenho. Além disso, o ambiente de sub-bosque não representa
grandes limitações de luminosidade e condições hídricas quando a planta já está estabelecida.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Andersson, L. 1997. Marantaceae (Arrowroot Family). In: Mori, S.A.; Cremers, G.; Gracie,
C.; Granville, J.; Hoff, M.; Mitchell, J.D. (Eds). Guide to the vascular plants of Central
French Guiana. Part 1. The New York Botanical Garden, New York. p. 276-284.
Araus, J.L.; Hogan, K.P. 1994. Leaf structure and patterns of photoinhibition in two
neotropical palms in clearings and forest understory during the dry season. American
Journal of Botany, 81: 726-738.
Atsushlishida; Nakano, T.; Uemura, A.; Yamashita, N.; Tanabe, H.; Koike, N. 2001. Light-
use properties in two sun-adapted shrubs with contrasting canopy structures. Tree
Physiology, 21: 497-504.
Baker, T.R.; Burslem, D.F.R.P.; Swaine, M.D. 2003. Associations between tree growth, soil
fertility and water availability at local and regional scales in Ghanaian tropical rain
forest. Journal of Tropical Ecology, 19: 109-125.
Bentley, B.L. 1979. Longevity of individual leaves in a Tropical Raindorest Under-story. Ann.
Bot, 43: 119-121.
Bolhar-Nordenkampf, H.R.; Long, S.P.; Baker, N.R.; Oquist, G.; Schreiber, U.; Lechner, E.G.
1989. Chlorophyll fluorescence as a probe of the photosynthetic competence of leaves in
the field: a review of current instrumentation. Functional Ecology, 3: 497-514.
Boom, B.M. 1997. Rapateaceae (Rapatea Family). In: Mori, S.A.; Cremers, G.; Gracie, C.;
Granville, J.; Hoff, M.; Mitchell, J.D. (Eds). Guide to the vascular plants of Central
French Guiana. Part 1. The New York Botanical Garden, New York. p. 360-362.
Brasil. 1978. Levantamento de Recursos Naturais. Folha AS. 20, Manaus. In: Projeto
RADAMBRASIL. Ministério de Minas e Energia, Departamento Nacional de Produção
Mineral.
Canham, C.; Denslow, J.S.; Platt, W.J.; Runkle, J.R.; Spies, T.A.; White, P.S. 1990. Light
regimes beneath closed canopies and tree-fall gaps in temperate and tropical forests.
Canadian Journal of Forest Research, 20: 620-631.
Cardoso, E.; Schiavini, I. 2002. Relação entre distribuição de espécies arbóreas e topografia
em um gradiente florestal na Estação Ecológica do Panga (Uberlância, MG). Revista
Brasileira de Borânica, 25(3): 277-289.
Chauvel, A.; Lucas, Y.; Boulet, R. 1987. On the genesis of the soil mantle of the region of
Manaus, Central Amazonia, Brazil. Experientia, 43: 234-240.
Chazdon, R.L.; Fetcher, N. 1984. Photosynthetic light environments in a lowland tropical rain
forest in Costa Rica. Journal of Ecology, 72: 553-564.
Chazdon, R.L.; Pearcy, R.W. 1991. The importance of sunflecks for forest understory plants.
Bioscience, 41: 760-766.
Chazdon, R.L. 1986. Light variation and carbon gain in rain Forest Understorey Palms.
Journal of Ecology, 74: 995-1012.
Chazdon, R.L. 1988. Sunflecks and their importance to forest understory plants. Advances in
ecological research, 18: 1-63.
Clark, D.B.; Clark, D.A.; Read, J.M. 1998. Edaphic variation and the mesoscale distribution
of tree species in a neotropical rain forest. Journal of Ecology, 86: 101-112.
Condit, R.; Pitman, N.; Jr, E.G.L.; Chave, J.; Terborgh, J.; Foster, R.B.; Nuñez, P.; Aguilar,
S.; Valencia, R.; Villa, G.; Muller-Lamdau, H.C.; Losos, E.; Hubbell, S.P. 2002. Beta-
diversity in tropical forest trees. Science, 295: 666-669.
Costa, F.R.C. 2004. Structure and composition of the ground-herb community in a terra-firme
Central Amazonian forest. Acta Amazônica, 34-1: 53-59.
Costa, F.R.C. 2006. Mesoscale Gradients of Herb Richness and Abundance in Central
Amazonia. Biotropica, 38 (6): 711-717.
Costa, F.; Magnusson, W. 2002. Selective logging effects on abundance, diversity, and
composition of Tropical understory herbs. Ecological Applications, 12(3): 807-819.
Costa, F.R.C.; Magnusson, W.; Luizão, R.C. 2005. Mesoscale distribution patterns of
Amazonian understorey herbs in relation to topography, soil and watersheds. Journal of
Ecology, 93: 863–878.
Costa, F.R.C.; Senna, C.; Nakkazono, E.M. 2002. Effects of selective logging on populations
of two tropical understory herbs in an Amazonian Forest. Biotropica, 34(2): 289-296.
Crawley, M.J. 1986. Life history and environment. In: Crawley, M.J. (Ed). Plant Ecology.
Blackwell Science, London. p. 73-131.
Dahlgren, R.M.T.; Clifford, H.T.; Yeo, P.F. 1985. The families of the monocotyledons.
Springer-Verlang, Berlin, New york, Tokyo.
Davis, M.A.; Wrage, K.J.; Reich, P.B. 1998. Competition between tree seedlings and
herbaceous vegetation: support for a theory of resource supply and demand. Journal of
Ecology, 86: 652-661.
Daws, M.; Mullins, C.E.; Burslem, D.F.R.P.; Paton, S.R.; Dalling, J.W. 2002. Topographic
position affects the water regime in a semideciduous tropical forest in Panamá. Plant
and Soil, 238: 79-90.
Denslow, J.S. 1987. Tropical rainforest gaps and tree species diversity. Annual Review of
Ecological Systems, 18: 431-451.
Denslow, J.S.; Schultz, J.C.; Vitousek, P.M.; Strain, B.R. 1990. Growth responses of tropical
shrubs to treefall gap environments. Ecology, 71: 165-179.
Duivenvoorden, J.F.; Svenning, J.C.; Wright, S.J. 2002. Beta diversity in tropical forests.
Science, 295: 636-637.
Duque, A.; Sánchez, M.; Cavelier, J.; Duivenvoorden, J.F. 2002. Different floristic patterns of
woody understorey and canopy plants in Colombian Amazonia. Journal of Tropical
Ecology, 18: 499-525.
Ehrenfeld, J.G.; Han, X.; Parsons, W.F.J.; Zhu, W. 1997. On the nature of environmental
gradients: temporal and spatial variability of soils and vegetation in the New Jersey
Pinelands. Journal of Ecology, 85: 785-798.
Elemans, M. 2004. Light, nutrients and the growth of herbaceous forest species. Acta
Oecologica, 26: 197–202.
Embrapa. 1997. Manual de método de análise de solo. Rio de Janeiro: Centro Nacional de
Pesquisa de solo. 2° Ed.
Embrapa. 1999. Sistema Brasileiro de Classificação de solos. Brasília, DF, Brasil, Servico de
Produção de Informação- SPI. 1° Ed.
Engelbrecht, B.M.J.; Comita, L.S.; Condit, R.; Kursar, T.A.; Tyree, M.T.; Turner, B.L.;
Hubbell, S.P. 2007. Drought sensitivity shapes species distribution patterns in a tropical
forests. Nature, 447: 80-83.
Fetcher, N.; Oberbauer, S.F. & Chazdon, R.L. 1994. Phisiological ecology of plants at La
Selva. In: Mcdade, L.; Bawa, K.S.; Hespenheide, H.; Hartshorn, G. (Eds). La Selva:
Ecology and Natural History of a Neotropical Rainforest. University of Chicago Press,
Chicago. p. 128-141.
Forzza, R.C.; Costa, M.A. 2005. Flora da reserva Ducke, Amazonas, Brasil: Rapateaceae.
Rodriguésia, 56(86): 177-181.
Frazer, G.W.; Canham, C.D. 1999. Gap Light Analyzer – version 2.0. Simon Fraser
University, Burnaby, British Columbia, Canadá. Institute of Ecosystem Studies,
Millbrook, NY, USA. www.ecostudies.org/gla
Fredeen, A.L.; Field, C.B. 1996. Ecophysiological constrains on the distribution of Piper
species. In: Mulkey, S.S.; Chazdon, R.L.; Smith, A.P. (Eds). Tropical forest plant
ecophysiology. Chapman & Hall, New York, USA. p. 597-618.
Freiberg, E.; Freiberg, M. 1999. Ritmo de crescimiento y longevidad de follaje del estrato
arbustivo en la Reserva Biológica A. Brenes, Costa Rica. Revista de Biologia Tropical,
47: (3).
Gale, N.; Barford, A. 1999. Canopy tree mode of death in a western Ecuadorian Rain Forest.
Journal of Tropical Ecology, 15: 415-436.
Gibbons, J.M.; Newbery, D.M. 2002. Drought avoidance and the effect of local topography
on trees in the understorey of Bornean lowland rain forest. Plant Ecology, 164: 1-18.
Holttum, R.E. 1986. Studies in the fern-genera allied to Tectaria V. Triplophyllum, a new
genus of Africa and America. Kew Bull, 41: 237-260.
Hopkins, M. J.G. 2005. Flora da reserva Ducke, Amazonas, Brasil. Rodriguésia, 56 (86): 9-
25.
Jones, M.M.; Tuomisto, H.; Clark, D.B.; Olivas, P. 2006. Effects of mesoscale environmental
heterogeneity and dispersal limitation on floristic variation in rain forest ferns. Journal
of Ecology, 94: 181-195.
Kabakoff, R.P.; Chazdon, R.L. 1996. Effects of canopy species dominance on understorey
light availability in low-elevation secondary forest stands in Costa Rica. Journal of
Tropical Ecology, 12: 779-788.
Kahn, F. 1987. The distribution of palms as a function of local topography in Amazonian
terra-firme forests. Experientia, 43: 251-259.
Kennedy, H.; Andersson, L.; Hagberg, M. 1988. Marantaceae. In: Harling, G.; Andersson, L.
(Eds). Flora of Ecuador. N° 32. p. 224.
Kinupp, V.F.; Magnusson, W.E. 2005. Spatial patterns in a understorey shrub genus
Psychotria in central Amazonia: effects of distance and topography. Journal of Tropical
Ecology, 21: 363-374.
Krause, H.; Weis, E. 1991. Chlorophyll fluorescence and photosynthesis: The Basics. Annu.
Rev. Plant Physiol. Plant. Mol. Biol, 43: 313-349.
Larcher, W. 2000. Ecofisiologia Vegetal. Editora da Universidade de São Paulo, São Paulo,
Brasil. 531p.
Lemos-Filho, J.P. de. 2000. Fotoinibição em três espécies do cerrado (Annona crassifolia,
Eugenia dysenterica e Campomanesia adamantium) na estação seca e na chuvosa.
Revista Brasileira de Botânica, 23(1): 45-50.
Lovelock, C.E.; Jebb, M.; Osmond, C.B. 1994. Photoinhibition and recovery in tropical plant
species: response to disturbance. Oecologia, 97: 297-307.
Lovett, J.C. 1996. Elevational and latitudinal changes in tree associations and diversity in the
Eastern Arc mountains of Tanzania. Journal of Tropical Ecology, 12: 629-650.
Luizão, R.C.C.; Luizão, F.J.; Paiva, R.Q.; Monteiro, T.F.; Sousa, L.S.; Kruijt, B. 2004.
Variation of carbon and nitrogen cycling processes along a topographic gradient in a
central Amazonian forest. Global Change Biology, 10: 592–600.
Magalhães, L.M.S.; Blum, W.E.H.; Higuchi, N.; Santos, J. 1998. Relações entre o solo e a
floresta no estabelecimento de Unidades de paisagens florestais, na Amazônia. Floresta
e Ambiente, 5(1): 89-103
Marenco, R.A.; Lopes, N.F. 2005. Fisiologia vegetal: fotossíntese, respiração, relações
hídricas e nutrição mineral. UFV, Viçosa. 451p.
Marques-Filho, A.O.; Ribeiro, M.N.G.; Santos, J.M. 1981. Estudos climatológicos da Reserva
Florestal Ducke, Manaus, AM. IV – Precipitação. Acta Amazonica, 4: 759–768.
Mertens, J. 2004. The characterization of selected physical and chemical soil properties of the
surface soil layer in the “Reserva Ducke”, Manaus, Brazil with emphasis on their
spatial distribution. Bachelor thesis. Humboldt University, Berlin.
Montgomery, R.A.; Chazdon, R.L. 2002. Light gradient partitioning by tropical tree seedlings
in the absence of canopy gaps. Oecologia, 131: 165-174.
Moran, R.C. 1995. Tectariaceae. In: Moran, R.C.; Riba, R. (Eds). Flora Mesoamericana 1.
Psilotaceae a Salviniaceae. Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de
México. p. 195-196.
Mulkey, S.S. 1986. Photosynthetic acclimation and water-use efficiency of three species of
understory herbaceous bamboo (Gramineae) in Panama. Oecologia, 70: 514-519.
Mulkey, S.S.; Smith, A.; Wright, S.J. 1991. Comparative life history and physiology of two
understory Neotropical herbs. Oecologia, 88: 263-273.
Oberbauer, S.F.; Clark, D.B.; Clark, D.A.; Quesada, M. 1988. Crown light environments of
saplings of two species of rain forest emergent trees. Oecologia, 75: 207-212.
Pearcy, R.W. 1987. Photosynthetic gas exchange responses of Australian tropical forest trees
in canopy, gap, and understory microenvironments. Functional Ecology, 1: 169-178.
Poulsen, A.D.; Balslev, H. 1991. Abundance and cover of ground herbs in an Amazonian rain
forest. Journal of Vegetation Science, 2: 315-322.
Poulsen, A.D. 1996. Species richness and density of ground herbs within a plot of lowland
rainforest in north-west Borneo. Journal of Tropical Ecology, 12: 177-190.
Prado, J. 2005. Flora da reserva Ducke, Amazônia, Brasil: Pteridophyta - Tectariaceae.
Rodriguésia, 56(86): 103-104.
Ribeiro, J.E.L.S.; Hopkins, M.J.G.; Vicentini, A.; Sothers, C.A.; Costa, M.A.S.; Brito, J.M et
al. 1999. Flora da Reserva Ducke: Guia de identificação das plantas vasculares de uma
floresta de terra-firme na Amazônia Central. INPA, Manaus, Brazil.
Smith, A.P. 1987. Respuestas de hierbas del sotobosque tropical a claros ocasionados por la
caída de árboles. Revista de Biologia Tropical, 35(1): 111-118.
Sombroek, W. 2000. Amazon landforms and soils in relation to biological diversity.Acta
Amazonica, 30(1): 81-100.
Taiz, L.; Zeiger, E. 2004. Fisiologia vegetal. 3°Ed. Artmed, Porto Alegre, Brazil. 719p.
Tuomisto, H.; Poulsen, A.D. 1996. Influence of edaphic specialization on pteridophyte
distribution in neotropical rain forests. Journal of Biogeography, 23: 283-293.
Tuomisto, H.; Poulsen, A.D. 2000. Pteridophyte diversity and species composition in four
Amazonian rain forests. Journal of Vegetation Science, 11: 383-396.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K. 1994. Distribution of Pteridophyta and Melastomataceae
along an edaphic gradient in an Amazonian rain forest. Journal of Vegetation Science,
5:25-34.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K. 2005. Environmental heterogeneity and the diversity of
pteridophytes and Melastomataceae in western Amazonia. Biol. Skr., 55: 37-56.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K.; Kalliola, R.; Linna, A.; Danjoy, W.; Rodriguez, Z. 1995.
Dissecting Amazonian biodiversity. Science, 269: 63-66.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K.; Poulsen, A.D.; Moran R.C.; Quintana, C.; Cañas, G.; Celi, J.
2002. Distribution and Diversity of Pteridophytes and Melastomataceae along Edaphic
Gradients in Yasuní National Park, Ecuadorian Amazonia. Biotropica, 34(4): 516–533.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K.; Aguilar, M.; Sarmiento, A. 2003a. Floristic patterns along a
43-km long transect in an Amazonian rain forest. Journal of Ecology, 91: 743–756.
Tuomisto, H.; Ruokolainen, K.; Yli-Halla, M. 2003b. Dispersal, environment, and floristic
variation of western Amazonian Forests. Science, 299: 241-244.
Turnbull, M.H.; Yates, D.J. 1993. Seasonal variation in the red/far-red ratio and photon flux
density in an Australian sub-tropical rainforest. Agricultural and Forest Meteorology,
64: 111-127.
Vormisto, J.; Phillips, O.L.; Ruokolainen, K.; Tuomisto, H.; Vásquez, R. 2000. A comparison
of fine-scale distribution patterns of four plant groups in an Amazonian rainforest.
Ecography, 23: 349-359.
Vormisto, J.; Tuomisto, H.; Oksanen, J. 2004. Palm distribution patterns in Amazonian
rainforests: What is the role of topographic variation? Journal of Vegetation Science, 15:
485-494.
Walters, M.B.; Reich, P. 1996. Are shade tolerance, survival, and growth linked? Low light
and nitrogen effectss on hardwood seedlings. Ecology, 77(3): 841-853.
Zuquim, G.P.S. 2006. Diversidade beta da comunidade de pteridófitas de Florestas de Terra
firme na Amazônia Central. Dissertação de Mestrado. INPA/UFAM, Manaus.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
