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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA
TROPICAL E RECURSOS NATURAIS DA AMAZÔNIA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
ABELHAS EUGLOSSINA DAS SERRAS DO NORTE
DO ESTADO DO AMAZONAS
RODRIGO DE LOYOLA DIAS
Manaus, Amazonas
Junho, 2007
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Livros Grátis
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RODRIGO DE LOYOLA DIAS
ABELHAS EUGLOSSINA DAS SERRAS DO NORTE
DO ESTADO DO AMAZONAS
Dr. Eduardo Martins Venticinque, orientador
Dr. Márcio Luiz de Oliveira, co-orientador
Dissertação apresentada ao PIPG-BTRN
como parte dos requisitos para obtenção do
titulo de Mestre em Ecologia.
Manaus, Amazonas
Junho, 2007
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iii
Sinopse:
Estudou-se a composição das comunidades de abelhas Euglossina nas serras da Neblina, do Imeri e
do Tapirapecó, localizadas nos municípios de Santa Isabel do Rio Negro e Barcelos, no norte do
estado do Amazonas. Foram avaliadas as influências da área, altitude e serra na riqueza e
composição das espécies. A composição de espécies desses locais foi também comparada com a
composição de outras regiões da Amazônia.
Palavras-chave:
Entomologia, Euglossina, comunidades, gradientes altitudinais, levantamento de fauna.
Dias, Rodrigo de Loyola
Abelhas Euglossina das serras do norte do estado do
Amazonas / Rodrigo de Loyola Dias – Manaus: INPA/UFAM
2007.
viii + 40 p. ilust.
Dissertação de Mestrado – Área de concentração: Ecologia.
1. Biogeografia 2. Comunidades
iv
Agradecimentos
Agradeço em primeiro lugar à minha família, que acreditou em meus sonhos e me
apoiou sempre.
Agradeço também ao IBAMA, pela oportunidade concedida, especialmente ao
superintendente no estado do Amazonas, Dr. Henrique dos Santos Pereira, e ao
Núcleo de Operações Aéreas, em Brasília, pelo apoio logístico.
Ao Exército Brasileiro, pelo apoio logístico.
À Missão Salesiana de Maturacá e à FUNAI de Maturacá, pela ajuda na primeira
expedição de campo.
Ao Sr. João Mineiro, da FUNAI em Barcelos, e à equipe da SECOYA, pela ajuda na
terceira expedição de campo.
Ao Sr. Marcelo Bresolin, do IBAMA, que gentilmente cedeu-me um motor de popa
para a terceira expedição de campo.
Principalmente aos ajudantes e professores Domingos, Branco, Deco e Jorge, sem
os quais este trabalho não teria sido possível.
Aos demais amigos e colegas que contribuíram, cada qual à sua maneira.
Finalmente, aos meus orientadores, pela paciência e dedicação.
v
“A liberdade é para mim uma coisa muito maior e mais importante do que a ciência.”
- Alfred Russel Wallace, naturalista inglês co-descobridor da seleção natural, que
subiu o rio Negro no século XIX, até São Gabriel da Cachoeira, e que soube ver nos
nativos americanos e malaios as semelhanças antes das diferenças.
“Não há elegância maior que a simplicidade.”
Ray M. Ransom - www.micosyen.com
vi
Resumo
Foram coletadas 1959 abelhas Euglossina em três serras na região fronteiriça entre
o estado do Amazonas e a Venezuela, ao norte do médio/alto rio Negro. Foram
encontradas duas espécies novas para a ciência, e ampliou-se a distribuição
geográfica de diversas espécies. As comunidades de cada serra foram analisadas, e
foram testados os efeitos da altitude, área de cada faixa altitudinal e serra sobre a
riqueza e composição, além do efeito do domínio médio (MDE). A área não afetou a
riqueza de abelhas em nenhuma das serras estudadas. A altitude também não
afetou significativamente a riqueza de espécies, nem quando as três serras foram
analisadas em conjunto, nem quando analisadas separadamente. A composição da
comunidade foi resumida a dois eixos de ordenação NMS, que explicaram 79% da
variação dos dados. A posição dos pontos nesses eixos foi explicada pela altitude. O
MDE não explicou a riqueza nas três serras. A fauna dessas serras foi comparada
com a de outros trabalhos da região amazônica, mostrando uma composição
distinta.
Abstract
Nineteen hundred and fifty-nine orchid bees have been collected in three distinct
mountain ranges in the border between the Amazonas state of Brazil and Venezuela,
in the mid/upper Negro basin. Two new species have been found, and the
geographic distribution of other species has been increased. The community of each
mountain range has been analyzed; the effects of altitude, area of different altitudinal
intervals and mountain system on species richness and composition have been
tested, as well as the so-called mid-domain effect (MDE). Area and altitude have not
affected species richness in any of the mountain systems studied. The species
composition in each point was converted to two NMS ordination axes, which
explained 79% of data variation. The position of sampling sites relative to those axes
could be explained by altitude. The MDE has not explained the species richness in
any of the three mountain ranges. The species assemblage has been compared with
that of other studies in the amazonic basin, and showed a distinct composition.
vii
ÍNDICE
Introdução ...................................................................................................................1
Objetivos .....................................................................................................................9
Material e Métodos....................................................................................................11
Área de trabalho ..................................................................................................11
Coleta de dados...................................................................................................14
Análise dos dados................................................................................................16
Resultados ................................................................................................................20
Discussão..................................................................................................................31
Referências bibliográficas .........................................................................................36
viii
Lista de tabelas
Tabela 1. Trabalhos usados para comparação da fauna de abelhas Euglossina................. 19
Tabela 2. Distribuição de cada espécie no gradiente altitudinal, para cada serra e no
total. Média representa a média ponderada dos indivíduos em relação à altitude; N,
o número de indivíduos coletados em cada serra................................................................ 22
Tabela 3. Pontos de coleta. # = identificação dos pontos de coleta; Alt = Altitude em
metros; N = Número de indivíduos coletados; Spp = Número de espécies coletadas;
Spp2 = Número de espécies calculado pelo software SPECRICH; DP = Desvio
Padrão calculado pelo software SPECRICH; Dur (h) = Duração da coleta, em horas;
N/h = Número médio de indivíduos por hora de coleta; Lat = Latitude em graus; Long
= Longitude em graus (números negativos indicam latitude sul e longitude oeste).............. 24
Tabela 4. Influência dos fatores altitude e serra, e da relação entre eles, na
determinação da riqueza de abelhas nas três serras (gl = graus de liberdade; F =
estatística F de Fischer; P = probabilidade de que a relação se deva ao acaso)................. 25
ix
Lista de figuras
Figura 1. Localização das serras da Neblina, do Imeri e do Tapirapecó, onde as
coletas de abelhas Euglossina foram realizadas, no norte do estado do Amazonas.............. 1
Figura 2. Pontos de amostragem indicados em vermelho. Serra da Neblina (à
esquerda): pontos 1 a 7 (de sul para norte); Serra do Imeri (no centro): pontos 8 a 14
(de sul para norte); Serra do Tapirapecó (à direita): pontos 15 a 18 (de oeste para
leste). Imagem cedida pela WCS......................................................................................... 13
Figura 3. Localização dos pontos de coleta nas serras da Neblina e do Imeri,
município de Santa Isabel do Rio Negro/AM. O limite norte do Parque Nacional do
Pico da Neblina coincide com a linha de fronteira com a Venezuela.................................... 13
Figura 4. Localização dos pontos de coleta na serra do Tapirapecó, município de
Barcelos/AM........................................................................................................................ 14
Figura 5. Imagem de relevo da área de estudo, com destaque para as três serras
amostradas, onde foi medida a área referente a cada faixa altitudinal................................. 18
Figura 6. Abundância das espécies coletadas, em ordem decrescente............................... 21
Figura 7. Relação entre altitude e riqueza inferida pelo software SPECRICH, para
cada um dos 18 pontos de amostragem. As linhas apresentam a menor distância
para os pontos de cada serra .............................................................................................. 25
Figura 8. Intervalo de 95% de confiança (linhas pontilhadas) do efeito do domínio
médio (MDE), previsto pelo embaralhamento de 10.000 sorteios de amplitudes
aleatórias para todas as espécies das serras da Neblina (a), serra do Imeri (b) e
serra do Tapirapecó (c) (feito no software Mid-Domain Null, McCain 2004). A linha
com pontos indica a riqueza inferida pelo software SPECRICH, e a linha cheia sem
pontos indica a riqueza média obtida no embaralhamento .................................................. 26
Figura 9. Distribuição dos pontos de amostragem sobre os dois eixos da ordenação
NMS. O tamanho dos símbolos é proporcional à altitude, apresentada em metros ao
lado de cada ponto.............................................................................................................. 27
Figura 10. Abundância de cada espécie, em cada serra, ao longo do gradiente
altitudinal. Os eixos verticais usam escalas diferentes para cada espécie. Os pontos
no alto identificam os pontos de coleta, apresentados na tabela 2 ...................................... 28
Figura 11. O eixo vertical é um resultado de ordenação NMS usando a distância
Bray-Curtis para as composições das comunidades nos diferentes pontos. A análise
foi feita em apenas um eixo de NMS (r2 = 0,56), aqui plotado contra a altitude, em
metros ................................................................................................................................. 29
Figura 12. Resultado da ordenação NMS de vários levantamentos de Euglossina em
diferentes regiões da Amazônia. Os símbolos são apresentados na Tabela 1..................... 30
Introdução
As abelhas da subtribo Euglossina (Hymenoptera, Apidae), também
conhecidas como abelhas das orquídeas, vêm sendo objeto de um número
crescente de estudos nas últimas décadas (Roubik & Hanson, 2004). Chamam
atenção não só pelas cores variadas e pelo brilho metálico apresentado por várias
espécies, mas principalmente pelo comportamento dos machos de coletar
substâncias odoríferas em flores e outras fontes naturais, armazenando-as em
estruturas especiais localizadas nas tíbias posteriores (Eltz et al., 1999). Acredita-se
que este comportamento esteja envolvido na reprodução dessas abelhas, embora
sua função ainda não seja bem compreendida (Cameron, 2004).
Até a década de 1970, as Euglossina eram ainda pouco representadas nas
coleções entomológicas, devido à dificuldade com que são observadas na natureza.
Tratava-se de um grupo desconhecido taxonômica e ecologicamente, até que
Dodson et al. (1969) descobriram o efeito que certas substâncias odoríferas –
terpenóides e substâncias aromáticas – têm sobre o comportamento dos machos:
normalmente velozes e ariscos, eles são atraídos em grande número por essas
substâncias e se tornam tão lentos e embriagados que podem ser coletados com as
mãos (machos de himenópteros não têm ferrão, órgão derivado do aparelho
ovipositor presente apenas nas fêmeas). A taxonomia do grupo sofreu grandes
avanços desde então, mas ainda está longe de ter sido esclarecida. Diversas
espécies novas aguardam descrição, e os dois maiores gêneros – Euglossa Latreille,
2
1802 e Eufriesea Cockerell, 1908 – que juntos contêm algo em torno de 160
espécies, ainda não possuem sequer uma chave de identificação eficiente. (Há uma
chave razoável para Eufriesea em Kimsey, 1982.)
Na Amazônia brasileira, os trabalhos que investigam a diversidade de
abelhas Euglossina vêm crescendo timidamente, com a maioria dos trabalhos se
restringindo à região do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais
(PDBFF), situado a menos de 100 km ao norte de Manaus, próximo à BR-174
(Braga, 1976; Powell & Powell, 1987; Becker et al., 1991; Morato et al., 1992;
Morato, 1994; Oliveira & Campos, 1995). Alguns outros trabalhos analisaram a fauna
dessas abelhas em outras regiões da Amazônia brasileira (no Acre, Nemésio &
Morato, 2004; Nemésio & Morato, 2005 e Morato & Oliveira, dados não publicados;
em Roraima, Nemésio, 2005 e Oliveira et al., no prelo; em Rondônia, Brown, dados
não publicados).
Sistemática e distribuição
As 197 espécies de Euglossina hoje reconhecidas se distribuem em cinco
gêneros (Ramírez et al., 2002):
• Euglossa Latreille, 1802 – abelhas pequenas a médias, entre 1 e 2 cm de
comprimento, com línguas extremamente compridas, chegando a alcançar
mais de duas vezes o tamanho corporal. São especialmente brilhantes, com
cores que vão do verde metálico ao azul, cobre e violeta. Estão descritas 103
espécies.
3
• Eulaema Lepeletier, 1841 – abelhas grandes e peludas, negras, com ou sem
listas amarelas ou brancas no metassoma, às vezes com brilho metálico
restrito ao metassoma. São reconhecidas 26 espécies (Oliveira, 2006).
• Eufriesea Cockerell, 1908 – de tamanho intermediário entre as abelhas dos
dois primeiros gêneros, apresentam colorações variadas, com várias cores
comumente presentes no mesmo indivíduo. São mais pilosas que as
Euglossa, mas menos que as Eulaema. São conhecidas 60 espécies.
• Exaerete Hoffmannsegg, 1817 – grandes como as Eulaema, porém mais
esguias e com brilho verde metálico; pouco pilosas. Há sete espécies
descritas (Anjos-Silva & Rebêlo, 2006). As espécies já estudadas são
cleptoparasitas de ninhos de Eufriesea e de Eulaema.
• Aglae Lepeletier & Serville, 1825 – semelhante às Exaerete, mas de brilho
azulado, emitindo um zumbido alto e característico enquanto voa (Cameron,
2004). É o único gênero monotípico, composto apenas de Aglae caerulea.
São também cleptoparasitas, porém raras, tendo sido observadas apenas
uma vez num ninho de Eulaema (Myers, 1935 apud Cameron, 2004).
As abelhas Euglossina têm distribuição Neotropical, sendo encontradas
desde o sul dos Estados Unidos (Minckley & Reyes, 1996) até o norte da Argentina
(Pearson & Dressler, 1985) e sul do Brasil (Wittmann et al., 1988), além de algumas
ilhas do Caribe, como Jamaica e Trinidad (Roubik & Hanson, 2004). Ocorrem
principalmente em ambientes florestais, mas várias espécies também habitam
ambientes abertos. Segundo Ramírez et al. (2002), essas abelhas são encontradas
desde o nível do mar até 3.000 metros de altitude, embora a maioria das espécies
fique restrita a pequenas elevações.
4
Ecologia
Sabe-se que as fêmeas são capazes de viajar dezenas de quilômetros na
busca de alimento e material para construção e aprovisionamento dos ninhos
(Janzen, 1981). Os machos, sem necessidade de retornar diariamente ao mesmo
ninho, provavelmente cobrem áreas ainda maiores.
Tanto machos como fêmeas de Euglossina visitam flores de pelo menos 69
famílias e mais de 200 gêneros. Os machos, em busca de néctar e substâncias
odoríferas; as fêmeas, buscando pólen, néctar e resina (Roubik & Hanson, 2004 e
referências aí contidas). São polinizadores de um número ainda desconhecido,
embora crescente, de plantas da região Neotropical, entre elas epífitas raras e
árvores de grande porte, cujos indivíduos podem estar separados por longas
distâncias (Janzen, 1971).
Ainda não se sabe a razão da coleta de substâncias odoríferas pelos
machos de Euglossina, embora seja claro que este hábito é central em seu
comportamento. Os machos apresentam estruturas especializadas nos três pares de
patas, adaptadas para raspar, transferir e armazenar essas substâncias. O
armazenamento se dá em um órgão localizado nas tíbias posteriores que se abre
para o exterior através de uma fenda e que, internamente, é semelhante a uma
esponja (Roubik & Hanson, 2004). Diversas substâncias são armazenadas no
interior dessas estruturas, aparentemente sem modificação durante toda a vida do
inseto (Cameron, 2004).
5
Aparentemente, as substâncias odoríferas coletadas têm papel na atração
sexual (Williams, 1982; Peruqueti, 2000) e, talvez, na atração de outros machos para
a formação de “leks” (Kimsey, 1980). Eltz et al. (1999) sugerem que as substâncias
são específicas para cada espécie de Euglossina; as fêmeas selecionariam os
machos que carregassem um determinado espectro de substâncias, dando
preferência a uma determinada combinação de variedade e intensidade dos odores
(Eltz et al., 2003). Esses indicariam às fêmeas a "qualidade" daquele indivíduo, ou
sua habilidade em viver bastante tempo e lembrar-se das localizações das variadas
fontes dessas substâncias, alcançando-as antes de seus concorrentes e evitando
predadores (Dressler, 1982; Cameron, 2004). Todos esses atributos indicariam,
assim, uma genética saudável e desejável para a prole.
O papel das orquídeas
Entre as diferentes fontes de substâncias odoríferas usadas pelos machos
de abelhas Euglossina, as orquídeas representam um papel de destaque. Elas
constituem a mais numerosa família de plantas (mais de 10% das espécies de
angiospermas são orquídeas – van der Pijl & Dodson, 1966 apud Cameron, 2004),
com cerca de 20.000 espécies (Dressler, 1993; Souza & Lorenzi, 2005). Estima-se
que 7.000 ocorram apenas na região Neotropical (Cameron, 2004) e 2.500 espécies
(número conservativo) no Brasil (Dressler, 1981 apud Barros, 1998; Souza &
Lorenzi, 2005). Estima-se que entre 600 e 700 espécies, em 55 gêneros, sejam
polinizadas exclusivamente por abelhas Euglossina (Roubik & Hanson, 2004), o que
incluiria todas as espécies de Stanhopeinae, Catasetinae, Zygopetalinae e
6
Coeliopsidinae [que Dressler (1993) inclui em Stanhopeinae], além de muitas
espécies de Lycastinae e Maxillariinae e algumas Oncidiinae (Ramírez et al., 2002).
Para se ter uma idéia, Roubik & Hanson (2004) listam 52 espécies de orquídeas (de
25 gêneros) associadas a euglossinas apenas no Panamá.
As orquídeas são mais diversificadas nas florestas tropicais de altitude,
principalmente em altitudes superiores a mil metros (Dodson & Gillespie, 1967 apud
Barros, 1998; Dressler, 1981). Barros (1998) cita estudos em diversas regiões já
amostradas para orquídeas no planalto das Guianas e conclui que sua diversidade,
aí, é inferior à dos Andes e dos campos rupestres do sudeste brasileiro, chegando a
haver divergência entre diversos pesquisadores quanto à definição de uma
“província botânica das Guianas” como algo separado da Amazônia. Ainda assim, o
lado brasileiro das serras na fronteira com a Venezuela ainda foi pouco estudado.
Dada a forte relação entre as orquídeas e os machos de Euglossina,
podemos imaginar que a maior riqueza de orquídeas em maiores elevações possa
ter influenciado a riqueza dessas abelhas em ambientes de altitude. Além disso, as
variações climáticas do pleistoceno poderiam ter causado o isolamento de
populações tanto de orquídeas como de abelhas no conjunto de montanhas do
extremo norte da Amazônia brasileira, aumentando a diversidade dessas abelhas na
região, o que pode, por sua vez, ter influenciado a diversidade de outros grupos de
plantas também visitados por machos e fêmeas desses insetos.
As serras do norte da Amazônia
7
As serras localizadas no extremo norte da Amazônia Brasileira constituem
parte do chamado “pantepui”, um conjunto de serras geralmente com forma tabular,
dispersas por uma extensa área de planície e isoladas geograficamente umas das
outras e berço de inúmeros endemismos (Brewer-Carías, 1988). Até o momento
nenhuma pesquisa foi realizada para investigar a diversidade de abelhas Euglossina
na região. Maguire (1955) concluiu que as grandes altitudes do Pico da Neblina e
regiões adjacentes poderiam abrigar até 50% de espécies endêmicas de plantas.
Brewer-Carías (1988) registraram mais de mil espécies novas de diversos táxons no
alto do divisor de águas binacional e nas serras do lado venezuelano. Mesmo assim,
pouco se conhece sobre vários grupos biológicos nas encostas do lado brasileiro.
Em relação à diversidade de abelhas Euglossina em regiões de altitude,
observou-se no Panamá e Costa Rica que esta seria maior na faixa dos 800 metros
acima do nível do mar, onde se podem encontrar comunidades com até 50 espécies
dessas abelhas (Roubik & Hanson, 2004). Contudo, pouco se sabe sobre um
possível isolamento de suas populações em altitudes superiores, com a
conseqüente formação de novas espécies.
Riqueza e altitude
Existem pelo menos duas hipóteses concorrentes a respeito da variação na
riqueza de espécies ao longo de um gradiente altitudinal. Cada uma delas já foi
testada e corroborada algumas vezes para alguns grupos de organismos, e a
discussão ainda está longe de terminar.
8
A primeira hipótese consiste em que a diversidade tende a diminuir
linearmente com o aumento da altitude, padrão que já foi observado para formigas
(Brühl et al., 1999), árvores, mamíferos, répteis, alguns anfíbios e gafanhotos
(citações em Stevens, 1992). Wolda (1987), em um estudo de onze anos com
armadilhas luminosas para insetos também observou este padrão, sugerindo que o
padrão oposto, descrito a seguir, teria sido um efeito do baixo esforço de coleta.
As razões que justificam essa hipótese são: 1) a abundância de áreas
"fonte" que continuamente colonizam as baixas altitudes, mantendo sua diversidade
apesar de flutuações ou extinções locais; e 2) a severidade das variações climáticas
nas altitudes superiores, que impede a colonização pelas espécies adaptadas às
condições mais amenas encontradas abaixo.
A segunda hipótese, o chamado efeito do domínio médio, prediz que a
diversidade aumenta com a altitude até certo ponto, a partir de onde torna a decair,
padrão observado em estudos com borboletas (Holloway et al., 1990; Fleishman et
al., 1998), samambaias e musgos (Rosenzweig, 1995), aves (Terborgh, 1977),
artrópodes de dossel (Gagné, 1979) e de sub-bosque (Janzen, 1973, Janzen et al.,
1976). Olson (1994) observou este padrão para todos os grupos de artrópodes,
embora tenha admitido que o padrão para formigas possa ter sido um efeito da
metodologia empregada (Brühl et al., 1999; para uma revisão do assunto ver
Rahbek, 1995). Contudo, esta hipótese pode também ser explicada apenas como o
efeito geométrico da distribuição das espécies dentro de um gradiente; ou seja,
apenas pelo acaso, a minoria das espécies se encontraria nos extremos de um
gradiente, e a maioria seria encontrada nas porções médias (Colwell & Lees, 2000).
9
Outra razão aventada se refere à maior produtividade encontrada nas altitudes
intermediárias, devido a uma relação favorável entre fotossíntese e respiração
(Janzen, 1973, Janzen et al., 1976, Terborgh, 1977). Holloway et al. (1990) sugerem
que fatores históricos, como as glaciações do pleistoceno, teriam diminuído as
florestas de altitudes mais baixas, contribuindo negativamente para a diversidade
nessas regiões.
Sanders et al. (2003), por outro lado, encontraram, para formigas em um
ecossistema árido, um efeito contrário, ou seja, um aumento na riqueza de espécies
com o aumento da altitude. Segundo os autores, o aumento de precipitação com a
altitude teria causado uma diminuição no estresse ambiental, o que explicaria seus
resultados.
O efeito de área, proposto inicialmente na teoria de biogeografia de ilhas de
MacArthur e Wilson (1967), pode responder sozinho por boa parte da variação na
riqueza de espécies ao longo do gradiente de elevação (Sanders, 2002), uma vez
que a área tende a diminuir com o aumento na altitude. Curiosamente, no entanto,
poucos trabalhos relacionaram a área disponível em cada faixa de altitude, testando
a influência desse fator na determinação da riqueza das comunidades biológicas.
Objetivos
• Conhecer a fauna de abelhas Euglossina da região do Parque Nacional do
Pico da Neblina;
• Avaliar a influência da altitude sobre a riqueza e composição das espécies de
Euglossina amostradas;
10
• Testar a hipótese do MDE (Efeito do Domínio Médio) para essas abelhas ao
longo de gradientes altitudinais;
• Avaliar a influência da área sobre a riqueza de Euglossina na região;
• Avaliar a influência da altitude sobre a temperatura e pluviosidade, e caso não
coincidam, o efeito destas variáveis sobre a riqueza e composição dessas
abelhas;
• Comparar a composição de espécies de Euglossina na área de trabalho com
a observada em outros lugares na Amazônia.
11
Material e métodos
Área de trabalho
O Parque Nacional do Pico da Neblina estende-se do rio Negro, no noroeste
do estado do Amazonas, Brasil, para o norte, até a fronteira com a Venezuela,
abrangendo parte dos municípios de São Gabriel da Cachoeira e Santa Isabel do
Rio Negro. O parque tem uma área aproximada de 22.000 km
2
ou 2,2 milhões de
hectares, portanto maior que o estado de Sergipe (BRASIL, 1989).
A região apresenta três planos geológicos predominantes. O Planalto
Sedimentar Roraima constitui-se de relevos tabulares esculpidos em rochas
sedimentares do Pré-Cambriano. Suas altitudes variam de 1.200 a 3.014 m,
culminando com o ponto mais alto do país - o Pico da Neblina. O Planalto do
Interflúvio Amazonas-Orinoco, também formado de rochas sedimentares do Pré-
Cambriano, é uma extensa área montanhosa, com altitudes variando de 600 a 2.000
m, e tendo como representantes, no interior do Parque Nacional, as Serras do
Padre, Marié-Mirim e Imeri. O terceiro conjunto geológico encontrado na região é o
Pediplano Rio Branco-Rio Negro, a porção mais baixa da área, com altitudes que
vão de 80 a 160 m (BRASIL, 1989).
No parque estão localizadas a serra da Neblina (0º45’ N e 66º00’ W), e a
serra do Imeri (0º30’ N e 65º30’ W), separadas por uma faixa de planície amazônica
de cerca de 50 km de largura (Figura 1). A vegetação nessas serras varia de floresta
ombrófila densa, matas de igapó e campinarana (também chamada caatinga
12
amazônica) nas partes baixas, até a vegetação anã, dominada por bromélias
terrestres de grande porte (Tylandsia) a 2.000 metros de altitude, passando pelas
florestas submontana, montana e a floresta nebular rica em orquídeas, bromélias e
outras epífitas entre 1.500 e 2.000 metros (Brewer-Carias, 1988; BRASIL, 1989). Na
serra do Imeri, a vegetação dominada por bromélias foi encontrada por volta de
1.000 metros de altitude, provavelmente devido às condições edáficas. A serra do
Tapirapecó (1º15’ N e 64º45’ W), a nordeste do parque e também próxima à fronteira
binacional, apresenta variação ambiental semelhante em relação à altitude.
O clima da região é tropical úmido, Af na classificação de Köppen, com
temperaturas acima de 20ºC e pluviosidade em torno de 3.500 mm. A influência
antrópica é mínima, estando restrita à proximidade de pequenas aldeias indígenas
nas serras da Neblina e do Tapirapecó.
Figura 1. Localização das serras da Neblina, do Imeri e do Tapirapecó, onde as coletas de abelhas
Euglossina foram realizadas, no norte do estado do Amazonas.
13
Figura 2. Pontos de amostragem indicados em vermelho. Serra da Neblina (à esquerda): pontos 1 a 7
(de sul para norte); Serra do Imeri (no centro): pontos 8 a 14 (de sul para norte); Serra do Tapirapecó
(à direita): pontos 15 a 18 (de oeste para leste). Imagem cedida pela WCS.
Figura 3. Localização dos pontos de coleta nas serras da Neblina e do Imeri, município de Santa
Isabel do Rio Negro/AM. O limite norte do Parque Nacional do Pico da Neblina coincide com a linha
de fronteira com a Venezuela.
14
Figura 4. Localização dos pontos de coleta na serra do Tapirapecó, município de Barcelos/AM.
Coleta de dados
Foram estabelecidos 18 pontos de coleta distribuídos em três serras:
Neblina, Imeri, e Tapirapecó (Figuras 2 a 4). Cada serra foi amostrada em diferentes
altitudes. Apenas na serra do Imeri foram amostrados pontos afastados da serra (os
dois pontos mais a sul). Apenas na serra da Neblina foram amostrados pontos acima
de 1300 m. Esses pontos, 6 e 7, a 1780 m e 2150 m, respectivamente,
apresentaram uma abundância extremamente baixa, comparada à dos demais
pontos, e diversas análises foram feitas sem os mesmos (os pontos são
apresentados na tabela 2, em resultados).
A serra da Neblina foi amostrada entre os dias 10/08 e 6/09/2005; a serra do
Imeri entre os dias 22/09 e 13/10/2005; e a do Tapirapecó entre 28/09 e 18/10/2006.
As coletas não foram realizadas em altitudes equivalentes nas diferentes serras
15
devido à dificuldade de acesso e logística. As abelhas de cada ponto foram
amostradas durante todo o dia, das 8 às 16 horas, com algumas exceções devidas
às condições meteorológicas ou à logística das coletas (às vezes era preciso
terminar mais cedo para caminhar até o próximo ponto), até o máximo de 4 dias por
ponto. O esforço de coleta em cada ponto é apresentado na Tabela 3 (p. 24).
Foram utilizadas cinco essências aromáticas como isca para atrair as
abelhas: salicilato de metila, cineol (= eucaliptol), eugenol, acetato de benzila e
vanilina. De 10 a 20 gotas de cada essência foram aplicadas em chumaços de
algodão dispostos linearmente, nessa ordem. Os chumaços foram amarrados em um
barbante esticado a cerca de 1,5 metro do chão, a 1,5 metro uns dos outros. Ao fim
do dia, os chumaços eram retirados e queimados, para que não atraíssem abelhas
antes do início das coletas da manhã seguinte.
As abelhas atraídas pelas iscas foram coletadas com rede entomológica,
mortas em frasco mortífero com acetato de etila, separadas segundo a isca, horário,
dia e local de coleta, e preservadas em envelopes de papel identificados e
umedecidos com acetato de etila, dentro de potes plásticos hermeticamente
fechados.
A altitude foi estimada pela média de várias medidas diferentes com
aparelho de GPS (Global Positioning System) em diferentes dias. A temperatura
média e a precipitação anual foram extraídas do banco de dados do WorldClim
(WorldClim, 2007) e correlacionadas com a altitude através do teste de correlação
de Pearson.
16
As abelhas foram identificadas em laboratório com auxílio de lupa, chaves
de identificação, comparação com espécimes provenientes de coleções
entomológicas e auxílio de especialista (Márcio Luiz Oliveira, co-orientador deste
trabalho). Os espécimes serão depositados na coleção do INPA.
Análise dos dados
A riqueza de cada ponto de amostragem foi determinada pelo software
SPECRICH (Hines, 2007), que computa o número total de espécies para um
determinado local com base nos dados empíricos de abundância de cada espécie,
segundo um método de múltiplos jackknifes, apresentado em Burnham e Overton
(1979).
Para testar o efeito da altitude e serra sobre a riqueza, testou-se em
primeiro lugar a homogeneidade dos ângulos (ou seja, se há interação entre esses
fatores na determinação da riqueza). A relação entre esses fatores e a riqueza foi
analisada por meio de ANCOVA (Análise de Covariância), sendo que os dois pontos
mais altos da serra da Neblina foram excluídos, dada sua pequena abundância (3
indivíduos ao todo).
A composição da comunidade foi resumida a dois eixos de NMS (Non-
metric Multidimensional Scaling, técnica de ordenação que permite medir todas as
distâncias entre pontos com muitas variáveis, e diminuir essa distância a poucos
eixos, que podem então ser projetados num gráfico e comparados com as variáveis
ambientais que se pretende estudar). Para essa ordenação, foi usada a distância
17
Bray-Curtis (que desconsidera as numerosas ausências de espécies em cada ponto,
agrupando-os pelas presenças comuns), após padronizar os dados para cada ponto
de coleta, transformando as abundâncias das espécies de cada localidade em
valores entre 0 e 1, sendo 0 ausência e 1 a abundância máxima em cada ponto,
eliminando as diferenças de esforço amostral entre os pontos. A padronização e a
ordenação foram feitas no software PC-ORD (McCune & Mefford 1999). Os dois
pontos mais altos da serra da Neblina também foram excluídos dessa análise, pelo
mesmo motivo exposto no parágrafo anterior.
A influência da altitude e serra sobre a composição das comunidades de
abelhas (representada por dois eixos resultantes da ordenação) foi testada através
de MANCOVA (Análise Multivariada de Covariância), segundo o modelo:
eixo1, eixo2 = constante + a*altitude + b*serra + c*serra*altitude
As análises de ANCOVA, regressão e MANCOVA foram realizadas no
módulo General Linear Model – GLM, do software Systat 8 (Wilkinson, 1998).
O efeito da teoria do MDE sobre a riqueza foi estimado com o software Mid-
Domain Analysis (McCain 2004). Esse software cria comunidades hipotéticas
alterando aleatoriamente a posição das espécies dentro do gradiente, mas
mantendo suas amplitudes (i.e. a diferença entre a altitude máxima e a mínima em
que a espécie foi coletada). O software cria um número estipulado de comunidades
e, a partir delas, calcula o intervalo de 95% de confiança de que a distribuição
observada seja devida ao acaso (ver Figura 8). A riqueza prevista pelo MDE foi
18
comparada com a riqueza obtida pelo software SPECRICH através de regressão
linear dos quadrados mínimos (least-squares linear regression).
A imagem abaixo foi usada para analisar o efeito da área sobre a riqueza de
espécies, por faixa altitudinal, em cada serra:
Figura 5. Imagem de relevo da área de estudo, com destaque para as três serras amostradas, onde
foi medida a área referente a cada faixa altitudinal. (Fonte: Wildlife Conservation Society.)
Para testar a influência da área das cotas altitudinais sobre o número de
espécies, foi estabelecida uma cota arbitrária de 200 metros ao redor de cada ponto
de coleta, e a área de cada cota foi medida através do software ArcView (ESRI
1996), com a extensão GridPig (Hare 2003) e informações de relevo (cedidas pela
WCS) (Figura 5). A relação entre a área de cada cota altitudinal e a riqueza em cada
ponto foi testada com uma regressão linear simples.
19
A composição das comunidades das três serras foi comparada com a
composição encontrada em outros trabalhos, através da presença/ausência das
espécies, pelo método de ordenação NMS, usando a distância Bray-Curtis. As siglas
para cada trabalho são apresentados na Tabela 1, seguidos da área de estudo e
referência bibliográfica.
Tabela 1. Trabalhos usados para comparação da fauna de abelhas Euglossina.
SIGLA LOCALIDADE TRABALHO
COL (AMA, AND, ATL,
ORI, PAC)
Colômbia (Amazonas, Andes,
Atlântico, Orinoco e Pacífico)
Ramírez et al., 2002
RR Roraima
Oliveira et al., no prelo
AC1 Acre, região de Rio Branco Nemésio & Morato, 2005
AC2-N, AC2-S Acre, setores Norte e Sul do Parque
Nacional da Serra do Divisor
E. F. Morato & M. L. Oliveira, dados
não publicados
RO Rondônia J. C. Brown, dados não publicados
MAO1-14, MAO1-15 Manaus, PDBFF, áreas 1401 e 1501 Oliveira & Campos, 1995
MAO2-010, MAO2-100 Manaus, PDBFF, fragmentos de 10 e
100 hectares
Becker et al., 1991
MAO3-B, MAO3-D,
MAO3-M
Manaus, PDBFF, área de borda,
derrubada e mata
Morato, 1994
MAO4 Manaus, PDBFF
Morato et al., 1992
Peru Reserva Tambopata, Madre de Dios,
Peru
Dressler, 1984
20
Resultados
Espécies de abelhas Euglossina presentes na região das serras do alto e
médio rio Negro ao longo de três gradientes altitudinais.
Foram coletadas ao todo 1959 abelhas dos gêneros Euglossa (1172
indivíduos de 32 espécies), Eufriesea (136 indivíduos de 7 espécies), Eulaema (580
indivíduos de 5 espécies) e Exaerete (71 indivíduos de 4 espécies), totalizando 48
espécies. Na serra da Neblina foram coletados 819 indivíduos de 32 espécies; na
serra do Imeri foram coletados 496 indivíduos de 37 espécies, e no Tapirapecó, 644
indivíduos de 25 espécies.
As espécies mais abundantes (N > 100) foram Euglossa orellana (321
indivíduos), Euglossa ignita (288), Eulaema meriana (249), Eulaema peruviana (215)
e Euglossa imperialis (132). As menos abundantes foram Eufriesea ornata,
Eufriesea formosa, Euglossa avicula, Euglossa gaianii, Euglossa magnipes,
Euglossa mourei, Euglossa gr. decorata e Euglossa gr. cordata, com apenas um
indivíduo cada. Quinze outras espécies tiveram abundância menor que 10
indivíduos. O histograma de freqüência é apresentado na Figura 6.
21
Figura 6. Abundância das espécies coletadas, em ordem decrescente.
A Tabela 2, a seguir, apresenta as espécies coletadas durante o trabalho,
com informações sobre a distribuição altitudinal para cada serra e no geral.
22
Tabela 2. Distribuição de cada espécie no gradiente altitudinal, para cada serra e no total. Média representa a média ponderada dos indivíduos em
relação à altitude; N, o número de indivíduos coletados em cada serra.
Serras
Serra 1 - Neblina Serra 2 - Imeri Serra 3 - Tapirapecó Total
Altitude
Min Max Média
N Min Max
Média
N Min
Max
Média
N Min Max
Eufriesea bare González & Gaiani, 1989 -
-
-
0
50
1140
484
19
200
800
403
62
50
1140
Eufriesea chrysopyga (Mocsary, 1898) 1085
1085
1085
2
525
1140
1000
17
500
1200
856
16
500
1200
Eufriesea formosa (Mocsáry, 1908) -
-
-
0
910
910
910
1
-
-
-
0
910
910
Eufriesea laniventris (Ducke, 1902) -
-
-
0
100
910
505
2
-
-
-
0
100
910
Eufriesea ornata (Mocsáry, 1896) -
-
-
0
-
-
-
0
200
200
200
1
200
200
Eufriesea pulchra (Smith, 1854) 890
1085
939
8
100
1140
686
5
-
-
-
0
100
1140
Eufriesea cf. venezolana -
-
-
0
910
1140
1063
3
-
-
-
0
910
1140
Euglossa (Euglossa) avicula Dressler, 1982 125
125
125
1
-
-
-
0
-
-
-
0
125
125
Euglossa (Euglossa) amazonica Dressler, 1982 -
-
-
0
100
525
242
3
200
500
275
4
100
525
Euglossa (Euglossa) analis Westwood, 1840 890
890
890
2
130
525
426
4
-
-
-
0
130
890
Euglossa (Euglossa) bidentata Dressler, 1982 125
1085
678
11
130
1140
430
6
200
500
300
3
125
1140
Euglossa (Euglossa) cognata Moure, 1970 125
1085
809
31
130
1140
753
8
-
-
-
0
125
1140
Euglossa (Euglossa) despecta Moure, 1968 450
890
743
3
-
-
-
0
200
200
200
1
200
890
Euglossa (Euglossa) gaianii Dressler, 1982 125
125
125
1
-
-
-
0
-
-
-
0
125
125
Euglossa (Euglossa) ioprosopa Dressler, 1982 890
1085
939
8
1140
1140
1140
3
200
200
200
1
200
1140
Euglossa (Euglossa) iopyrrha Dressler, 1982 125
1780
996
25
525
1140
1019
7
200
800
600
3
125
1780
Euglossa (Euglossa) liopoda Dressler, 1982 125
125
125
2
-
-
-
0
-
-
-
0
125
125
Euglossa (Euglossa) magnipes Dressler, 1982 -
-
-
0
525
525
525
1
-
-
-
0
525
525
Euglossa (Euglossa) mixta Friese, 1899 -
-
-
0
-
-
-
0
200
500
313
8
200
500
Euglossa (Euglossa) modestior Dressler, 1982 -
-
-
0
50
50
50
2
-
-
-
0
50
50
Euglossa (Euglossa) mourei Dressler, 1982 125
125
125
1
-
-
-
0
-
-
-
0
125
125
Euglossa (Euglossa) retroviridis Dressler, 1982 890
1085
988
2
130
130
130
1
-
-
-
0
130
1085
Euglossa (Glossura) chalybeata Friese, 1925 125
1085
581
36
50
1140
580
38
-
-
-
0
50
1140
Euglossa (Glossura) ignita Smith, 1874 125
1085
686
98
50
1140
191
57
200
800
332
118
50
1140
Euglossa (Glossura) imperialis Cockerell, 1922 125
890
762
109
50
1140
331
24
200
800
500
17
50
1140
Euglossa (Glossura) orellana Roubik, 2004 125
1330
941
212
50
1140
344
49
200
800
520
61
50
1330
Euglossa (Glossura) piliventris Guérin, 1845 125
890
569
14
50
525
446
6
200
200
200
1
50
890
Euglossa (Glossurella) allosticta Moure, 1969 890
890
890
1
100
100
100
1
-
-
-
0
100
890
Euglossa (Glossurella) augaspis Dressler, 1982 125
890
462
22
50
525
185
19
-
-
-
0
50
890
Euglossa (Glossurela) crassipunctata Moure, 1968 125
890
699
4
50
525
156
6
-
-
-
0
50
890
Euglossa (Glossurella) parvula Dressler, 1982 125
125
125
1
50
50
50
2
500
500
500
1
50
500
Euglossa (Glossurella) stilbonota Dressler, 1982 450
890
827
21
50
1140
667
22
800
800
800
1
50
1140
Euglossa (Glossurella) viridifrons Dressler, 1982 -
-
-
0
50
130
82
9
-
-
-
0
50
130
Euglossa (Glossuropoda) intersecta Latreille, 1938 125
450
288
2
-
-
-
0
200
1200
340
35
125
1200
23
Serras (cont.)
Serra 1 - Neblina Serra 2 - Imeri Serra 3 - Tapirapecó Total
Altitude
Min Max
Média
N Min Max
Média
N Min
Max
Média
N Min Max
Euglossa sp. gr. cordata -
-
-
0
50
50
50
1
-
-
-
0
50
50
Euglossa sp. gr. decorata -
-
-
0
1140
1140
1140
1
-
-
-
0
1140
1140
Euglossa sp. gr. mixta 125
890
176
15
100
100
100
2
-
-
-
0
100
890
Euglossa sp. n. gr. cybelia 1085
1330
1183
10
1140
1140
1140
3
500
500
500
1
500
1330
Euglossa sp. n. gr. purpurea 1085
1330
1112
9
-
-
-
0
800
800
800
1
800
1330
Eulaema (Eulaema) bombiformis (Packard, 1869) 125
1085
768
33
50
1140
435
50
200
800
360
15
50
1140
Eulaema (Apeulaema) cingulata (Fabricius, 1804) -
-
-
0
-
-
-
0
800
800
800
3
800
800
Eulaema (Eulaema) meriana (Olivier, 1789) 125
1780
671
72
50
1140
365
72
200
1200
425
105
50
1780
Eulaema (Apeulaema) mocsaryi (Friese, 1899) 125
2150
823
4
50
1140
307
9
200
200
200
1
50
2150
Eulaema (Eulaema) peruviana Friese, 1903 125
1330
919
38
525
1140
1027
17
200
1200
653
161
125
1330
Exaerete frontalis (Guérin, 1845) 125
890
572
21
50
1140
193
21
200
800
463
8
50
1140
Exaerete lepeletieri Oliveira & Nemésio, 2003 -
-
-
0
-
-
-
0
200
500
219
16
200
500
Exaerete smaragdina (Guérin-Méneville, 1845) -
-
-
0
50
100
67
3
-
-
-
0
50
100
Exaerete trochanterica (Friese, 1900) -
-
-
0
50
50
50
2
-
-
-
0
50
50
Total
819
496
644
24
Efeito da altitude e serra sobre a riqueza e composição das comunidades de
Euglossina.
Os pontos amostrados são apresentados na Tabela 3, com informações
sobre a altitude, abundância, riqueza de espécies e riqueza de espécies inferida,
esforço amostral, abundância por hora e coordenadas geográficas. Os pontos são
mostrados nas Figuras 2 a 4.
Tabela 3. Pontos de coleta. # = identificação dos pontos de coleta; Alt = Altitude em metros; N =
Número de indivíduos coletados; Spp = Número de espécies coletadas; Spp2 = Número de espécies
calculado pelo software SPECRICH; DP = Desvio Padrão calculado pelo software SPECRICH; Dur
(h) = Duração da coleta, em horas; N/h = Número médio de indivíduos por hora de coleta; Lat =
Latitude em graus; Long = Longitude em graus (números negativos indicam latitude sul e longitude
oeste).
# Serra Alt N Spp Spp2 DP Dur(h)
N/h Lat Long
1 125
106
22
31.0
4.2
19.07
5.56
0.6650
-65.9360
2 450
94
14
16.0
2.0
24.93
3.77
0.7003
-65.9276
3 890
487
23
27.0
2.8
27.72
17.57
0.7470
-65.9710
4 Neblina 1085
106
15
19.0
2.8
26.22
4.04
0.7800
-65.9750
5 1330
23
5
6.0
1.4
18.80
1.22
0.7990
-65.9800
6 1780
2
2
10.0
6.4
12.38
0.16
0.8089
-65.9825
7 2150
1
1
5.1
4.5
19.92
0.05
0.8160
-65.9830
8 50
109
19
24.0
3.2
16.00
6.81
-0.1722
-65.3948
9 52
26
9
37.3
11.9
6.28
4.14
-0.0096
-65.3784
10
100
45
14
19.0
3.2
16.22
2.77
0.4262
-65.4768
11
Imeri 130
91
15
17.0
2.0
9.00
10.11
0.4589
-65.4954
12
525
88
21
26.0
3.2
25.52
3.45
0.4828
-65.4975
13
910
46
15
21.0
3.5
22.42
2.05
0.4892
-65.4966
14
1140
91
20
25.0
3.2
24.33
3.74
0.4980
-65.4903
15
200
249
19
26.8
4.3
27.67
9.00
1.2004
-64.7990
16
Tapira- 500
236
16
48.8
12.6
30.08
7.84
1.2075
-64.7776
17
pecó 800
135
14
16.0
2.0
28.87
4.68
1.2087
-64.7662
18
1200
24
4
5.0
1.4
19.08
1.26
1.2101
-64.7600
Temperatura e Pluviosidade anual
A temperatura variou linearmente com a altitude (r = -0.969; p < 0.001). O
mesmo ocorreu com a pluviosidade anual (r = 0.649; p = 0.007). Por isso, apenas a
influência da altitude sobre a riqueza e composição de espécies foi analisada.
25
Riqueza vs. Altitude e Serra
A riqueza não foi afetada pela interação entre altitude e serra (F = 1,62; gl =
2, 10; p = 0,247) (Tabela 4).
Tabela 4. Influência dos fatores altitude e serra, e da relação entre eles, na determinação da riqueza
de abelhas nas três serras (gl = graus de liberdade; F = estatística F de Fischer; P = probabilidade de
que a relação se deva ao acaso).
Fonte de variação
Soma dos
quadrados
gl
Média
quadrática
F P
SERRA 291.939
2
145.970
1.453
0.279
ALTITUDE 565.867
1
565.867
5.634
0.039
SERRA*ALTITUDE 324.644
2
162.322
1.616
0.247
Erro 1004.394
10
100.439
A riqueza não foi afetada pela altitude quando as três serras foram
analisadas em conjunto (F = 4,17; gl = 1, 14; p = 0,061), nem quando foram
analisadas separadamente (Neblina: r
2
= 0,476; F = 2,72; gl = 1, 3; p = 0,197; Imeri:
r
2
= 0,010; F = 0,05; gl = 1, 5; p = 0,832; Tapirapecó: r
2
= 0,483; F = 1,87; gl = 1, 2; p
= 0,305) (Figura 7).
Figura 7. Relação entre altitude e riqueza inferida pelo software SPECRICH, para cada um dos 18
pontos de amostragem. As linhas apresentam a menor distância para os pontos de cada serra.
26
Efeito do Domínio Médio (MDE)
A hipótese do MDE não forneceu uma explicação significativa para a
riqueza nas três serras (Figura 8; F = 1,34; gl = 1, 16; p = 0,264). Nas três serras os
pontos mais baixos tiveram uma riqueza maior que a esperada pelo acaso (numa
margem de 95% de confiança).
a b
c
Figura 8. Intervalo de 95% de confiança (linhas pontilhadas) do efeito do domínio médio (MDE),
previsto pelo embaralhamento de 10.000 sorteios de amplitudes aleatórias para todas as espécies
das serras da Neblina (a), serra do Imeri (b) e serra do Tapirapecó (c) (analisado no software Mid-
Domain Null, McCain 2004). A riqueza equivale ao número de espécies previsto para cada ponto;
Domínio corresponde não-linearmente ao gradiente altitudinal de cada serra. A linha com pontos
indica a riqueza inferida pelo software SPECRICH, e a linha cheia sem pontos indica a riqueza média
obtida no embaralhamento.
Composição
A composição da comunidade em cada ponto de amostragem foi resumida
a dois eixos de ordenação NMS, que captaram 79,2% da variação da matriz de
distâncias de Bray-Curtis (Figura 9). Os pontos mais altos de cada serra mostraram-
27
se afastados, ao contrário dos pontos baixos. O eixo 1 do NMS explicou 35% da
variação encontrada, e o eixo 2 explicou 44,2%.
Figura 9. Distribuição dos pontos de amostragem sobre os dois eixos da ordenação NMS. O tamanho
dos símbolos é proporcional à altitude, apresentada em metros ao lado de cada ponto.
28
Figura 10. Abundância de cada espécie, em cada serra, ao longo do gradiente altitudinal. Os eixos
verticais usam escalas diferentes para cada espécie. Os pontos no alto identificam os pontos de
coleta, apresentados na Tabela 2.
29
Composição vs. Altitude e Serra
A altitude apresentou efeito significativo sobre a mudança na composição
das espécies (F = 41,46; gl = 1, 14; p < 0.001). Houve interação significativa entre as
variáveis serra e altitude (F = 5,391; gl = 2, 10; p = 0,026), indicando que a influência
da altitude sobre a composição das comunidades não segue a mesma tendência
nas três serras (Figura 11).
Figura 11. O eixo vertical é um resultado de ordenação NMS usando a distância Bray-Curtis para as
composições das comunidades nos diferentes pontos. A análise foi feita em apenas um eixo de NMS
(r
2
= 0,56), aqui plotado contra a altitude, em metros.
Comparação com outros trabalhos
A Figura 12 mostra o resultado da comparação com outros trabalhos na
região Amazônica. Pode-se observar uma fauna distinta daquela observada em
Manaus ou em outros estados brasileiros.
30
Figura 12. Resultado da ordenação NMS de vários levantamentos de Euglossina em diferentes
regiões da Amazônia. Os símbolos são apresentados na Tabela 1.
31
Discussão
Comparando-se os resultados deste trabalho com outros trabalhos
realizados na região amazônica (Morato et al., 1992; Morato 1994; Oliveira &
Campos, 1995; Nemésio & Morato, 2004; Nemésio & Morato, 2005), chegamos à
conclusão que a fauna de abelhas Euglossina do Parque Nacional do Pico da
Neblina e serras adjacentes é relativamente rica. Oliveira & Campos (1995), após
um ano de coletas quinzenais numa floresta contínua perto de Manaus, coletaram
38 espécies, apenas uma a mais do que foi coletado na serra do Imeri em 20 dias.
Nemésio & Morato (2005) listam 46 espécies (duas a menos que este trabalho) para
quatro reservas no estado do Acre, três das quais foram amostradas mensalmente
durante quase dois anos.
Das 48 espécies coletadas nas três serras, duas parecem ser novas para a
ciência. Duas outras não haviam até então sido coletadas no Brasil, Eufriesea bare
(descrita para a Venezuela) e Ef. chrysopyga (descrita para a Bolívia); e uma
terceira, Eulaema peruviana, no Brasil, só era conhecida da serra do Navio no
Amapá (Oliveira, 2006). Todas elas parecem ser exclusivas de ambientes serranos,
tendo sido recentemente registradas também para as serras de Pacaraima e o tepuy
de Tepequém, no estado de Roraima (Oliveira et al., no prelo).
O histograma de freqüência corrobora a curva observada por outros
autores, de poucas espécies abundantes e a maioria rara (Roubik & Hanson 2004).
Considerando-se a raridade da maioria das espécies coletadas (Figura 6), e
levando-se em conta o pequeno período de amostragem e a sazonalidade de certas
32
espécies de Eufriesea, é provável que mais espécies ainda possam ser encontradas
nessas serras.
As seguintes espécies ainda não haviam sido coletadas no estado do
Amazonas: Eufriesea bare, Eufriesea chrysopyga, Eufriesea laniventris, Euglossa
allosticta, Euglossa despecta, Euglossa magnipes, Euglossa orellana, Eulaema
peruviana e Exaerete lepeletieri.
Euglossa intersecta foi abundante na serra do Tapirapecó, e ausente ou
rara nas outras duas serras amostradas. Foi também abundante em Roraima
(Oliveira et al., no prelo), pouco abundante na região de Manaus (Morato et al.,
1992; Morato, 1994; Oliveira et al., 1995), e rara em outros trabalhos da região
(Becker et al., 1991; Nemésio & Morato, 2005; Brown, dados não publicados).
Euglossa orellana foi abundante nas três serras amostradas, e rara na
região de Rio Branco, no Acre (Nemésio & Morato, 2005), embora comum no
Parque Nacional da Serra do Divisor, também no Acre (Morato & Oliveira, dados não
publicados) e em Roraima (Oliveira et al., no prelo).
Euglossa piliventris foi relativamente comum neste trabalho, rara na região
de Manaus (coletada apenas por Oliveira et al., 1995) e ausente nos demais
trabalhos feitos na Amazônia brasileira. Exaerete lepeletieri foi coletada apenas na
serra do Tapirapecó, tendo sido encontrada em abundância também em Roraima
(Oliveira et al., no prelo), mas bastante rara no Acre (Nemésio & Morato, 2005;
Morato & Oliveira, dados não publicados).
33
As seguintes espécies, abundantes em outras regiões, não foram coletadas
neste trabalho: Eufriesea superba, comum em Roraima (Nemésio, 2005) e em
Rondônia (Brown, dados não publicados); Euglossa securigera, comum perto de
Manaus, com base em dois trabalhos (Morato et al., 1992; Morato, 1994), embora
com identificação incerta; Euglossa viridis, coletada perto de Manaus (Becker et al.,
1991; Oliveira et al., 1995), no Acre (Morato & Oliveira, dados não publicados), em
Rondônia (Brown, dados não publicados) e na Colômbia (Ramírez et al., 2002). A
ausência de Eulaema nigrita e Euglossa cordata, típicas de ambientes muito abertos
e/ou perturbados, é um indicativo de que as áreas estudadas estão em bom estado
de preservação (Morato et al., 1992; Oliveira, com. Pess.). Outras espécies, comuns
em outros trabalhos na região, foram pouco abundantes neste trabalho, como é o
caso de Eufriesea ornata, Euglossa avicula, Euglossa decorata, Euglossa mourei,
Eulaema cingulata e Exaerete smaragdina.
Apesar da pouca significância estatística (Figura 7), parece haver uma
diminuição linear da riqueza com o aumento da altitude, ao menos nas serras da
Neblina e do Tapirapecó, o que aproximaria essas serras dos resultados de outros
autores, para outros grupos animais (por exemplo, Almeida-Neto et al. 2006). McCoy
(1990) apresentou uma revisão da literatura onde sete trabalhos (de 17) também
chegaram à mesma distribuição (os trabalhos foram com moscas drosofilídeas,
insetos associados a samambaias, pragas de plantações, e insetos em geral).
Entretanto, diversos outros trabalhos apresentam uma riqueza maior em altitudes
intermediárias, o que aconteceu com um dos pontos da serra da Neblina (ponto 3 da
Tabela 3), onde a biomassa vegetal é aparentemente maior que nas outras altitudes,
34
e também no segundo ponto da serra do Tapirapecó (ponto 16 da Tabela 3). A serra
do Imeri apresentou uma riqueza mais homogênea ao longo de todos os pontos.
Outros levantamentos, em outras serras da mesma região, ou nas mesmas serras,
serão necessários para que se possa chegar a uma conclusão mais apurada a esse
respeito.
A hipótese do Efeito do Domínio Médio (MDE) não foi corroborada (Figura
8), indicando que devem haver fatores afetando a riqueza nessas comunidades. De
qualquer maneira, o MDE ainda pode ser um fator a mais, além dos efeitos diretos
do gradiente, como proposto por Colwell et al. (2005).
Na Figura 9 podemos observar que os pontos de altitudes baixas são mais
semelhantes entre si, em termos da composição de espécies, que os pontos mais
altos. As comunidades ficam mais diferenciadas na medida em que a altitude
aumenta. Esse resultado parece indicar um possível isolamento geográfico entre as
populações serranas, o que também justificaria a grande riqueza de espécies
observada.
Os fatores ecológicos que determinam menor ou maior riqueza nas
comunidades de abelhas Euglossina vão muito além da altitude (e com ela a
temperatura e a umidade) e/ou área de cada segmento altitudinal, ao menos para a
área de estudo. Fatores como distribuição dos recursos alimentares e substâncias
odoríferas, locais de nidificação e abundância de predadores podem ser tão ou mais
importantes nesse sentido do que as variáveis aqui analisadas. Novas coletas nas
mesmas e em outras serras da região, aliadas a estudos de riqueza das plantas
35
mais intimamente associadas a esses insetos, permitirão uma abordagem mais
aprofundada dessas questões.
36
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