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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS
CÂMPUS DE JABOTICABAL
CARACTERÍSTICAS FLORAIS E DEPENDÊNCIA POR
POLINIZADORES DE CINCO CULTIVARES DE PEPINO
E MANEJO DE COLMEIAS EM ESTUFAS
Daniel Nicodemo
Orientador: Prof. Dr. Euclides Braga Malheiros
Co-orientador: Prof. Dr. David De Jong
Tese apresentada à Faculdade de Ciências
Agrárias e Veterinárias – Unesp, Câmpus de
Jaboticabal, como parte das exigências para a
obtenção do título de Doutor em Zootecnia.
Jaboticabal – SP
Novembro - 2008
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Nicodemo, Daniel
N633c Características florais e dependência por polinizadores de cinco
cultivares de pepino e manejo de colméias em estufas / Daniel
Nicodemo. – – Jaboticabal, 2008
vii, 89 f. ; 28 cm
Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Faculdade de
Ciências Agrárias e Veterinárias, 2008
Orientador: Euclides Braga Malheiros
Banca examinadora: Leomam Almeida Couto, Luis Carlos
Marchini, Roque Takahashi, Jeffrey Frederico Lui
Bibliografia
1. Polinização. 2. Pepino. 3. Estufa. I. Título. II. Jaboticabal-
Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias.
CDU 635.63:631.58
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DADOS CURRICULARES DO AUTOR
DANIEL NICODEMO - nascido em Ribeirão Preto no dia sete de fevereiro
de 1979, é filho de Hélio Pedro Nicodemo e Maria Helena dos Santos Nicodemo.
Ingressou no curso de Zootecnia da Universidade Estadual Paulista, Faculdade de
Ciências Agrárias e Veterinárias, Câmpus de Jaboticabal, em fevereiro de 1999 e
obteve o grau de Zootecnista em janeiro de 2003. Em março de 2003 iniciou o
Mestrado em Zootecnia, área de Produção Animal, na mesma instituição, onde
desenvolveu o projeto de pesquisa “Parâmetros genéticos e ambientais
relacionados com a produção de própolis em colméias de Apis mellifera”. Obteve o
título de Mestre em Zootecnia em fevereiro de 2005, quando defendeu a sua
dissertação. No mês seguinte, começou o doutorado no mesmo programa de pós-
graduação. Entre 2006 e 2008, ministrou a disciplina Apicultura na FCAV e foi
professor da UNESP, Câmpus de Dracena, ministrando as disciplinas Apicultura,
Ecologia e Sericicultura. Em novembro de 2008 defendeu a presente tese como
parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Zootecnia, finalizando
o período acadêmico de pós-graduação.
iii
A Deus,
Criador dos céus, terra e mares,
flores, frutos e abelhas,
OFEREÇO
A Milena,
Minha querida esposa,
DEDICO
iv
AGRADECIMENTOS
Ao professor Dr. Euclides Braga Malheiros, pela orientação e apoio no início
de minha carreira acadêmica.
Ao professor Dr. David De Jong, por ser o co-orientador, pelos recursos
aplicados no trabalho e por providenciar um local para a realização dos
experimentos.
A professora Dra. Regina Helena Nogueira Couto, pela introdução no
mundo das abelhas, atenção e suporte técnico.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, pela
bolsa de doutorado.
A Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias, Câmpus de Jaboticabal pela oportunidade de crescimento pessoal e
profissional.
Aos professores das bancas de qualificação e defesa, Dr. Atushi Sugohara,
Dr. Jeffrey Frederico Lui, Dr. Leomam Almeida Couto, Dr. Luis Carlos Marchini e
Dr. Roque Takahashi, pelos ensinamentos e sugestões que contribuíram para o
aprimoramento deste trabalho.
A professora Dra. Luci Rolandi Bego por ceder as estufas.
Ao técnico do setor de Apicultura da FCAV, Édio Brás Lopes, pelo apoio.
Ao técnico em Apicultura do departamento de genética da FMRP/USP,
Adelino Penatti, pelo apoio no manejo dos enxames e no desenvolvimento da
colméia com dois alvados.
Aos coordenadores executivos da UNESP, Câmpus de Dracena, professor
Dr. Mário De Beni Arrigoni e professor Dr. Paulo Alexandre Monteiro de
Figueiredo, pelo apoio e incentivo.
A minha família, Hélio e Maria Helena Nicodemo, Fabiano e Anne
Nicodemo, José Carlos, Marta e Nathália Moura, pelo carinho e cuidado.
Aos amigos e professores Dr. Everlon Cid Rigobelo, Dr. Leonardo
Takahashi e MSc. Urbano dos Santos Ruiz, pelo apoio e companhia.
v
SUMÁRIO
Página
RESUMO.......................................................................................................
vi
SUMMARY....................................................................................................
vii
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS
Polinização entomófila...................................................................................
1
A cultura do pepino........................................................................................
4
A polinização do pepino ...............................................................................
6
Bibliografia.....................................................................................................
9
CAPÍTULO 2 – CARACTERÍSTICAS FLORAIS E POLINIZAÇÃO DE
PEPINO TIPO JAPONÊS COM ABELHAS NATIVAS E AFRICANIZADAS
EM ESTUFA
Resumo.........................................................................................................
17
Summary.......................................................................................................
Introdução......................................................................................................
18
19
Material e métodos........................................................................................
20
Resultados e discussão.................................................................................
24
Conclusão......................................................................................................
37
Bibliografia.....................................................................................................
38
CAPÍTULO 3 – CARACTERÍSTICAS FLORAIS E POLINIZAÇÃO DE
PEPINO TIPO AODAI COM ABELHAS AFRICANIZADAS EM ESTUFA
Resumo.........................................................................................................
43
Summary.......................................................................................................
Introdução......................................................................................................
44
45
Material e métodos........................................................................................
46
Resultados e discussão.................................................................................
51
Conclusão......................................................................................................
66
Bibliografia.....................................................................................................
67
CAPÍTULO 4 – MANEJO, COMPORTAMENTO E DESEMPENHO DE
ABELHAS AFRICANIZADAS EM ESTUFA
Resumo.........................................................................................................
71
Summary.......................................................................................................
Introdução......................................................................................................
72
73
Material e métodos........................................................................................
74
Resultados e discussão.................................................................................
77
Conclusão......................................................................................................
85
Bibliografia.....................................................................................................
86
vi
CARACTERÍSTICAS FLORAIS E DEPENDÊNCIA POR POLINIZADORES DE
CINCO CULTIVARES DE PEPINO E MANEJO DE COLMEIAS EM ESTUFAS
RESUMO – O cultivo em estufas propicia a obtenção de produtos de excelente
qualidade, porém, os agentes polinizadores que contribuem na maximização da
produção não são adaptados a ambientes fechados. Utilizando três cultivares tipo
Japonês e duas tipo Aodai de pepino (Cucumis sativus L.) foram realizados dois
experimentos em três estufas localizadas na USP/Ribeirão Preto. Os objetivos
foram estudar a biologia floral das cultivares no que se refere ao número de flores
produzidas por planta, período de antese, porcentagem de açúcares do néctar,
produção e viabilidade dos grãos de pólen, receptividade do estigma e atratividade
de flores e, a importância das abelhas Jataí (Tetragonisca angustula), Iraí
(Nannotrigona testaceicornis) e Africanizadas (Apis mellifera) quanto a freqüência
das abelhas nas flores, tempo e tipo de coleta e produção de frutos quanto ao
peso, comprimento e diâmetro. O manejo das abelhas africanizadas foi estudado e
um modelo de núcleo com dois alvados desenvolvido. As flores das cultivares
avaliadas têm antese de, aproximadamente, 10 horas. A viabilidade dos grãos de
pólen e a receptividade do estigma não são limitantes na polinização de pepino
Japonês e Aodai. Os índices de frutificação de pepino Japonês por partenocarpia
são altos (78 %), porém há aumento de 19% quando ocorre polinização por
abelhas. A cultivar Aodai depende dos insetos para produção de frutos, sendo que
flores visitadas até às 10h30 originaram frutos mais pesados. As abelhas
Africanizadas se adaptaram a colméia com dois alvados, visitando flores em parte
do dia dentro da estufa, promovendo a polinização, e o restante fora, ambiente
com maior oferta de recursos.
Palavras-chave: abelhas africanizadas, abelhas nativas, antese, frutificação,
partenocarpia.
vii
FLORAL CHARACTERISTICS AND POLLINATION REQUIREMENT OF FIVE
CUCUMBER CULTIVARS AND MANAGEMENT OF BEES IN GREENHOUSES
SUMMARY – The cultivation in greenhouses allows obtaining products of excellent
quality, however, the pollinators that contribute maximizing the production are not
adapted to the indoor environment. Using three Japanese and two Aodai cultivars
of cucumber (Cucumis sativus L.) were conducted two experiments in three
greenhouses located in USP / Ribeirão Preto. The aims were to study the cultivars
floral biology with regard to the number of flowers produced per plant, anthesis
period, the percentage of sugars in nectar, production and viability of pollen grains,
stigma receptivity and attractiveness of flowers, and the importance of Jataí
(Tetragonisca angustula), Iraí (Nannotrigona testaceicornis) and Africanized
honeybees (Apis mellifera) with regard to the frequency of bees in the flowers, time
and type of collection and fruit weight, length and diameter. The management of
Africanized bees has been studied and a hive with two entrances was developed.
The anthesis period was approximately of 10 hours. The viability of pollen grains
and the receptivity of stigma did not limit the pollination of Japanese cucumber and
Aodai. The parthenocarpy fruit set of Japanese cucumber was high (78%), but
there is an increase of 19% in fruit set when the flowers were pollinated by bees.
The cultivar Aodai depends on the insects for production of fruits. Flowers visited
until 10h30 originated the heaviest ones. Africanized bees adapted itself to the hive
with two entrances, visiting flowers in part of the day inside the greenhouse,
promoting pollination, and the rest outside, the environment with greater supply of
resources.
Keywords: africanized honeybees, stingless bees, anthesis, fruit set,
parthenocarpy.
1
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS
Polinização entomófila
Um fator fundamental na produção de grande parte dos vegetais é a
polinização, que consiste na transferência do pólen, gameta masculino da flor,
para o estigma, receptáculo feminino, quando este é receptivo. Cerca de 80,0%
dos vegetais superiores necessitam de polinização cruzada. Os grãos de pólen
podem ser transportados pelo vento, pássaros, morcegos, água, homem e,
principalmente, pelos insetos. Mais de 30 % do que é utilizado pelo homem na sua
alimentação depende da polinização entomófila. Por sua vez, os insetos também
são dependentes das plantas e as utilizam como fonte de alimento e local para
abrigo (McGREGOR, 1976).
Para o estabelecimento das cidades, produção de alimento e outras
finalidades, florestas têm sido desmatadas incessantemente. MYERS et al. (2000)
constataram que 95,0% da Mata Atlântica foram desmatados até o final do século
XX. Além do desmatamento, o uso de pesticidas resulta na mortandade das
abelhas e na eliminação de outras fontes de alimento dos insetos e locais de
nidificação (KEVAN, 1999). Nos Estados Unidos, um terço das culturas comerciais
apresenta produtividade aquém da esperada devido à redução do número de
insetos polinizadores (PAOLETTI, 1999).
Um problema grave relacionado à polinização entomófila é a utilização de
agrotóxicos nas plantações, principalmente quando as aplicações são feitas
enquanto as flores estão em antese. As abelhas que coletam néctar das flores de
plantas pulverizadas com pesticidas podem ter o mel de suas colméias
contaminado, provocando distúrbios metabólicos quando ingeridos (ONAT et al.,
1991; LANÇAS et al., 1997). Assim como no controle biológico de pragas, a
polinização entomófila também não favorece o uso de agrotóxicos, pois há morte
de abelhas e até colméias que se encontram nas áreas que estes produtos são
aplicados, trazendo prejuízos para o apicultor e para o agricultor.
2
O envenenamento das abelhas pode se dar por contato, ingestão durante a
visita as flores e durante eventual fumigação. A ação do pesticida que ocorre com
maior freqüência nas abelhas se dá no sistema nervoso, com paralisia das pernas,
asas e trato digestivo. Sendo assim, o inseto não bebe água nem se alimenta,
morrendo de fome ou por dessecação (MALASPINA e STORT, 1984).
Para evitar a redução dos agentes polinizadores poderia se introduzir nos
pesticidas substâncias que fossem capazes de repelir as abelhas por determinado
tempo após a aplicação. Já existem trabalhos que apresentam substâncias
repelentes que, após a elaboração de novos estudos, poderiam ser adicionadas
aos pesticidas (MALERBO-SOUZA e NOGUEIRA-COUTO, 1998; NICODEMO e
NOGUEIRA-COUTO, 2004). Os agricultores, por sua vez, deveriam utilizar as
dosagens corretas dos pesticidas, comunicar ao apicultor qual é a época de
aplicação, não pulverizar nenhum composto diretamente sobre a colméia, aplicar
os inseticidas ao entardecer, não pulverizando durante o período de florescimento.
Além do problema de envenenamento dos insetos úteis quando se utiliza
pesticidas, outros fatores podem ser negativamente alterados no que se refere a
biologia floral de determinadas culturas. SILVA et al. (1999), verificaram que para
a cultura do maracujá os produtos Malathion, Fenthion, Trichlorfon,
Dodecilbenzeno sulfato de sódio, Vamidothion, Deltamethrine, Parathion Methyl e
Ethion e, Lambdacyhalothrin afetam a germinação dos grãos de pólen em
diferentes graus, sendo os dois últimos mais danosos.
A perpetuação das espécies vegetais é mais comprometida à medida que a
variabilidade genética é reduzida, fato que ocorre devido ao uso intenso dos
retrocruzamentos. Genes deletérios em homozigose são responsáveis, dentre
outras coisas, pela menor habilidade das plantas em adaptar-se às novas
condições climáticas. A manutenção ideal da variabilidade genética ao longo das
gerações pode ocorrer quando há polinização entomófila (NOGUEIRA-COUTO,
2002). Em Uberlândia, MG, a planta utilizada para sombrear cacauzeiros,
Gliricidim sepium (madre de cacau) produziu, em média, 600 sementes em
sistema de polinização aberta e apenas 10 sementes no ano seguinte, quando se
3
restringiu as visitas de insetos, sendo o seu valor adaptativo diminuído de 1,0 para
0,017 (KERR, 1997).
Algumas estratégias dos vegetais, tais como a disposição dos órgãos
reprodutivos das flores, amadurecimento não simultâneo do pólen e óvulo, órgãos
reprodutores em flores distintas, necessidade de vibração para liberação dos
grãos de pólen, flor que produz pólen com tamanho não compatível ao estigma da
própria flor e auto-incompatibilidade genética torna a autopolinização improvável
ou, pelo menos, bastante reduzida. Mesmo assim, espécies tidas como autoférteis
como o tomate e a ervilha, têm sua produção aumentada quando ocorre
polinização cruzada (CRANE e WALKER, 1983).
Os vegetais mais dependentes da polinização são os dióicos, os auto-
incompatíveis, os que são polinizados por apenas um polinizador específico e os
que se propagam apenas por sementes (KEARNS e INOUYE, 1997). Entretanto,
Bond (1994), relata que muitas espécies consideradas vulneráveis quando seu
polinizador específico está ausente, apresentam certos mecanismos
compensatórios capazes de fazê-las sobreviver, destacando-se a longevidade,
clonalidade, auto polinização facultativa e polinização efetuada por outros agentes.
Há no Brasil várias espécies de abelhas nativas, e as Apis mellifera, que
são exóticas. No século XIX as abelhas A. mellifera foram trazidas da Europa
pelos padres jesuítas, visando, principalmente, produção de cera e mel. Em 1956,
o pesquisador Warwick Estevam Kerr, trouxe para o nosso país a A. mellifera
scutellata (abelha africana) que, ao acasalar-se com a Apis que aqui se
encontrava, deu origem a um híbrido conhecido como abelha africanizada, com
várias características importantes, destacando-se sua eficiência na polinização de
diversas culturas (COUTO e COUTO, 2006).
A freqüência das abelhas nas flores das plantas dióicas pode variar de
acordo com a espécie vegetal, região e época do ano. A abelha africanizada é um
eficiente polinizador das cucurbitáceas, como a abóbora italiana (COUTO,
PEREIRA e COUTO, 1990), algumas cultivares de pepino (NOGUEIRA-COUTO e
CALMONA, 1993), melão (TRINDADE et al., 2004) e moranga (NICODEMO,
2002). Em Uberaba, MG, os agricultores têm efetuado polinização manual na
4
cultura do pepino, por causa da escassez de polinizadores em virtude do uso de
inseticidas no combate ao mosquito da dengue (RIBEIRO, 2004).
A cultura do pepino
O consumo de pepino, hortícola de grande importância nacional, tem
crescido gradativamente. São comercializadas no CEAGESP mais de 40 mil
toneladas de pepino anualmente. A diferença de preço do pepino em relação a
sua qualidade pode ser maior que 50% (AGRIANUAL, 2008). O pepino pode ser
consumido em conservas, tipo picles, ou in natura, nos tipos Aodai, Caipira,
Japonês, Holandês e Beith Alpha. Como a produção é dependente das condições
ambientais, a oferta de pepinos no mercado varia acentuadamente, sendo que no
outono e inverno os preços pagos pelo consumidor são maiores quando
comparados a média anual (CAMARGO FILHO e MAZZEI, 1992).
A planta do pepino pertence a família das Cucurbitáceas, é de origem
indiana, anual e herbácea (WHITAKER; GLEN, 1962). Apresenta grande
variabilidade de expressão sexual, podendo ser monóicas (plantas com flores
masculinas e femininas), andromonóicas (plantas com flores masculinas e
hermafroditas), andróicas (plantas somente com flores masculinas), ginóicas
(plantas com predominância de flores femininas) e trimonóicas (plantas com flores
masculinas, femininas e hermafroditas), porém a maioria das variedades é
monóica (ROBINSON et al., 1976).
As flores são amarelas e têm de dois a três centímetros de diâmetro. As
masculinas apresentam pedúnculos curtos e geralmente são agrupadas nas axilas
em determinadas partes do caule e, as femininas, ocorrem separadamente nas
axilas da planta (SONNENBERG, 1985; FONTES e LIMA, 1993).
Usualmente, há maior número de flores masculinas em relação às
femininas e esta relação tende a ser mais evidente quando o fotoperíodo e as
temperaturas são maiores. As flores femininas produzem néctar em maior
quantidade e com menor concentração de açúcares em relação às masculinas e a
maioria das visitas das abelhas nas flores é para coletar néctar (FILGUEIRA e
PEIXOTO, 1981).
5
Algumas cultivares de pepino necessitam de polinização cruzada realizada
pelos insetos (TODD, 1960; McGREGOR, 1976) sendo as abelhas A. mellifera
polinizadores efetivos dessa cultura (McGREGOR, 1976; COLEMAN, 1979).
Nogueira-Couto e Calmona (1993) constataram que as abelhas A. mellifera
representaram 82,6% das visitas de insetos nas flores de pepino tipo Aodai e que
a produção de frutos foi 58,8% maior na área aberta à visitação de insetos do que
na área coberta. Apenas uma visita da A. mellifera pode proporcionar frutificação
em pepino.
Num trabalho realizado em campo aberto com pepino tipo Aodai, AMARAL;
MITIDIERI e VENCOVSKY (1963) verificaram que as plantas eram monóicas com
predominância de flores masculinas. A A. mellifera foi o inseto que mais visitou as
flores para coleta de néctar e pólen, principalmente no período da manhã.
Quanto maior o número de visitas e mais demorada a permanência da
abelha na flor, maior é a probabilidade de frutificação (GINGRAS, OLIVEIRA e
GINGRAS, 1997). Entretanto, num estudo realizado com variedades atualmente
cultivadas, Pioneiro, Safira e Yoshinari, o número de visitas de abelhas foi
pequeno, sendo que a A. mellifera foi responsável por menos de um por cento das
visitas, indicando que tais variedades são pouco atrativas, considerando-se que a
população destas abelhas na área de cultivo era alta (RIBEIRO, 2004).
A produção de frutas e hortaliças tem crescido constantemente. Em todos
os casos, o incremento da produção foi proporcionalmente maior quando
comparado à expansão da área plantada (AGRIANUAL, 2008). O aumento da
produtividade dos alimentos deve-se, dentre outros fatores, ao melhoramento
genético que possibilitou a formação de novas variedades e híbridos mais
produtivos, adaptados ao ambiente e menos suscetíveis às doenças.
Cientes da escassez de agentes polinizadores, melhoristas vegetais têm
procurado, por meio de cruzamentos e transgenia, a obtenção de linhagens
autofecundáveis independentes de agentes polinizadores.
A partenocarpia consiste no desenvolvimento do fruto sem fecundação e,
portanto, sem sementes. Esta característica torna viável a produção onde há
6
escassez de agentes polinizadores, em estufas e/ou quando não ocorre
sincronismo entre flores masculinas e femininas.
Ela permite o cultivo de variedades com maior proporção de flores
femininas, garantindo maior produção de frutos por área (flores masculinas não
são necessárias e, as vezes, nem são formadas) e, também pode resultar em
uniformidade do tamanho dos pepinos (McGREGOR, 1976; ROBINSON, 1993;
ROBINSON; RAINERS, 1999). Entretanto, devido ao número reduzido de
linhagens que apresentam partenocarpia e a impossibilidade de ocorrer
polinização (ausência de flores masculinas), a variabilidade genética é diminuída,
fato que pode diminuir a habilidade das plantas em adaptar-se às novas condições
climáticas ao longo das gerações (NOGUEIRA-COUTO, 2002).
A partenocarpia pode ocorrer de forma natural, sendo uma característica
controlada geneticamente e encontrada em algumas espécies vegetais, como na
planta do abacaxi, banana e laranja. Através de processos de seleção, híbridos
partenocárpicos de cucurbitáceas têm sido formados, inclusive no Brasil (NIJS;
BALDER, 1983; ROBINSON; SHAIL, 1998; MENEZES, 2003). Híbridos
partenocárpicos de pepino, dos tipos “Japonês” e “Beta-Alpha”, têm sido
comercializados em nosso país, sendo as sementes importadas, principalmente
da Europa. A partenocarpia também está sendo difundida pela introdução da
característica por transgenia em espécies que não a apresentam naturalmente,
como em plantas do fumo e berinjela (ROTINO et al., 1997). Já a partenocarpia
induzida ocorre aplicando-se auxina ou giberelina nas flores femininas de plantas
monóicas (TOFANELLI et al., 2003). Fatores ambientais, como dias curtos e
temperaturas noturnas baixas, estimulam a formação de frutos partenocárpicos de
pepino (FERRI, 1979).
A polinização em estufas
A produção de legumes e frutos de várias espécies cultivadas em
ambientes protegidos, com o uso de coberturas plásticas, é uma alternativa que
possibilita maior produtividade e qualidade do que é produzido. A produção em
estufas está aumentando devido a precocidade e incremento de produtividade por
7
área, diminuição da quantidade de água utilizada, redução do uso de agrotóxicos
e melhor ergonomia para o trabalhador (CANIZARES, 1998).
Em estufas, pode-se produzir pepino no outono e inverno, pois no seu
interior a temperatura é maior que a temperatura externa, fator limitante na
produção devido às baixas temperaturas noturnas. As plantas também são
protegidas de geadas, ventos, granizos e chuvas (CERMEÑO, 1979;
SGANZERLA, 1995).
A irrigação dentro da estufa é totalmente controlada, pois é dirigida e
concentra-se próximo as raízes. A água pode ser veículo da adubação,
propiciando melhor aproveitamento dos fertilizantes, redução da mão-de-obra e
diminuição do custo de produção (MEDINA SAN JUAN, 1985; CUENCA, 1989;
ALVES e KLAR, 1997).
O custo total de produção de pepinos (R$/kg) em estufa é 2,2 vezes maior
que o custo total de produção de pepinos em campo aberto. Entretanto, a
produtividade em estufa pode ser até 5 vezes superior, além da obtenção de frutos
de melhor qualidade, pelos quais o produtor é melhor remunerado (AGRIANUAL,
2008).
A polinização entomófila deve ocorrer em ambientes protegidos quando as
plantas são dependentes dos agentes polinizadores para que ocorra a formação
dos frutos. O manejo em estufas de certas espécies de abelhas para
determinadas culturas já é conhecido, como no caso da produção de tomate e
pimentão, utilizando-se mamangavas, principalmente, a Bombus terrestris (FREE,
1993; VELTHIUS, 2002).
Os meliponíneos, como Tetragonisca angustula e Nannotrigona spp, foram
considerados eficientes na polinização em plantas do tomate (MACIAS et al.,
2001), morango (MALAGODI-BRAGA, 2002) e pepino (RIBEIRO, 2004). Estas
abelhas nativas são consideradas eficientes na polinização em estufas porque têm
hábito generalista, são fiéis as flores, seu manejo é conhecido, não são
agressivas, raramente abandonam o ninho e armazenam alimento (MALAGODI-
BRAGA e KLEINERT, 2002).
8
MAETA et al. (1992) e KAKUTANI et al. (1993) constataram que as abelhas
Nannotrigona testaceicornis e Trigona mimangkabam são agentes polinizadores
da cultura do morango, promovendo incremento na produção de frutos. A espécie
Nannotrigona perilampoides efetuou a polinização do tomateiro eficazmente, no
México (MACIAS et al. 2001).
O maior desafio na polinização em ambientes protegidos é a adaptação e
manejo das abelhas em locais fechados, pois, as colméias estão adaptadas a
natureza, buscando alimentos e outros produtos que se encontram há alguns
quilômetros do local de origem (COUTO e COUTO, 2006). Contudo, MALAGODI-
BRAGA (2002), obteve sucesso no manejo de abelhas T. angustula, polinizando a
cultura do morango.
A utilização de abelhas nativas em estufas é dificultada, pois, as abelhas
necessitam ser treinadas para que comecem a visitar as flores dentro da estufa.
Para isto, um alimentador é colocado próximo a colméia e levado a pontos
diferentes dentro da estufa a medida que a abelha chega no local que se colocou
o alimento. Dessa forma, as abelhas aprendem a voar pela área e começam a ter
contato com as flores (ROSELINO, 2005).
As abelhas A. mellifera são muito eficientes na visitação as flores, seus
enxames são populosos e a comunicação entre as campeiras se dá através de
danças e feromônios, direcionando-as rapidamente para a fonte de alimento no
campo (COUTO e COUTO, 2006). KRAAI (1954) utilizou núcleos órfãos de A.
mellifera para polinização cruzada de grupos de plantas.
Para abelhas A. mellifera européias, MARTIN (1975) sugere que a colméia
colocada dentro de estufa seja alimentada com xarope e ração com pólen, além
do fornecimento de água. Avaliando-se o desempenho de colméias em ambiente
protegido, CZOPPELT et al. (1980), estudaram o comportamento de abelhas A.
mellifera confinadas numa sala (4,3 x 2,4 x 2,5 m) com umidade relativa mantida a
45 ±5% e temperatura diurna e noturna a 24±1,0 ºC e 19±1,0 ºC, respectivamente.
Quando comparadas a outras colméias mantidas no ambiente natural,
apresentaram menor nível populacional devido a alimentação artificial, restrição da
9
área de vôo e da quantidade de abelhas que se perdem, pois as abelhas ficaram
batendo na tela das estufas não voltando a colméia de origem.
A temperatura é um fator que interfere na visitação das abelhas às flores,
implicando em maior visitação ou interrupção do forrageamento. Cada espécie
está adaptada a um gradiente climático que determina o seu nível de visitação,
havendo variações dentro da espécie e entre regiões (CORBET et al., 1993).
CRIBB et al. (1993) constataram que a polinização manual através da
agitação das flores e a polinização entomófila propiciaram tomates com qualidade
e quantidade satisfatórias. No entanto, a indicação é que sejam usadas as abelhas
devido ao menor custo comparativo.
Houve maior coleta de pólen de Freesia refracta, planta monóica, quando
as colméias de A. mellifera foram alimentadas com xarope. Dessa forma, a
eficiência polinizadora das abelhas para esta cultura aumentou (FREE e RACEY,
1966).
ISELIN et al. (1974), constataram que colméias mantidas em estufas e
suplementadas com pólen tiveram sua atividade de coleta aumentada na
polinização de melão (Cucumis melo).
BIBLIOGRAFIA
AGRIANUAL: anuário da agricultura brasileira. São Paulo: fnp consultoria e
comércio, 2008. 502p.
ALVES, D.R.B.; KLAR, A.E. Efeito de adubação nitrogenada via fertirrigação e
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17
CAPÍTULO 2 – CARACTERÍSTICAS FLORAIS E POLINIZAÇÃO DE PEPINO
TIPO JAPONÊS COM ABELHAS NATIVAS E AFRICANIZADAS EM ESTUFA
RESUMO – As culturas apresentam níveis diferentes de dependência por agentes
polinizadores que são atraídos em função da qualidade e quantidade dos recursos
florais produzidos. Os objetivos desse trabalho foram avaliar características florais
de três cultivares de pepino japonês (Cucumis sativus), no que se refere ao
número de flores por planta, período de antese, porcentagem de açúcares do
néctar, produção e viabilidade dos grãos de pólen, receptividade do estigma,
atratividade de flores e, a importância das abelhas Africanizada (Apis mellifera),
Jataí (Tetragonisca angustula) e Iraí (Nannotrigona testaceicornis) na produção de
frutos quanto a freqüência das abelhas nas flores, tempo e tipo de coleta e
produção de frutos quanto ao peso, comprimento e diâmetro. Foram utilizadas três
estufas, localizadas na USP/Ribeirão Preto, onde foram plantadas as três
cultivares de pepino (Hokushin, Yoshinari e Soudai). A proporção de flores
femininas foi maior na cultivar Soudai (29%), seguida da Yoshinari (27 %) e
Hokushin (21 %). A antese teve tempo médio de 9,72 horas para as três
cultivares. A concentração de açúcares do néctar foi maior em flores femininas e
no período da tarde. As flores de Hokushin produziram, em média, 5.460 grãos de
pólen, sendo 19,6 e 38,7 % mais produtivo que Yoshinari e Soudai,
respectivamente. A viabilidade dos grãos de pólen e a receptividade dos estigmas
não são fatores limitantes na polinização de pepino japonês. As abelhas Jataí não
visitaram as flores. As Africanizadas e Iraís coletaram apenas néctar. Sem visitas
de abelhas, houve 78 % de frutificação, porém, com flores disponíveis as abelhas,
a frutificação foi 19,2 % maior.
Palavras-chave: abelhas africanizadas, abelhas nativas, antese, frutificação,
partenocarpia, pólen.
18
FLORAL CHARACTERISTCS AND POLLINATION OF JAPANESE CUCUMBER
WITH STINGLESS BEES AND AFRICANIZED HONEYBEES IN
GREENHOUSES
SUMMARY – Some crops are more dependent on pollinators that are attracted to
the flowers if its floral resources have good quality and quantity. The aims of this
study were to assess floral characteristics of three Japanese cucumber (Cucumis
sativus) cultivars, regarding the number of flowers per plant, anthesis period, the
percentage of sugars in nectar, production and viability of pollen grains, the stigma
receptivity, and attractiveness of flowers. We also studied the importance of
Africanized bees (Apis mellifera), Jataí (Tetragonisca angustula) and Iraí
(Nannotrigona testaceicornis) in the production of fruit as the frequency of bees in
the flowers, time and type of collection and fruit production, regarding fruit weight,
length and diameter. We used three greenhouses, located in the USP / Ribeirão
Preto, where three were planted the three cucumber cultivars (Hokushin, Yoshinari
and Soudai). The proportion of female flowers was higher in Soudai cultivar (29%),
followed by Yoshinari (27%) and Hokushin (21%). The anthesis had an average
time of 9.72 hours for the three cultivars. The concentration of sugar was higher in
female flowers and in the afternoon. The flowers of Hokushin produced, on
average, 5460 pollen grains, being 19.6 and 38.7% more productive that Yoshinari
and Soudai, respectively. The viability of pollen grains and the stigma receptivity
did not limit the period of pollination in Japanese cucumber. The Jataí bees not
visited the flowers. The Africanized honeybees and Iraís collected only nectar.
Without visits by bees, there were 78% of fruit set, but with flowers available for
bees, the fruit set was 19.2% higher.
Keywords: africanized honeybees, anthesis, fruit set, parthenocarpy, pollen
stingless bees.
19
INTRODUÇÃO
Como para a maioria das Cucurbitáceas, o pepino (Cucumis sativus L.) tem
sua produção aumentada quando ocorre polinização por insetos. Quando a
presença de abelhas é insuficiente para a realização da transferência dos grãos
de pólen até o estigma, é necessário que colméias sejam introduzidas no local de
cultivo para que a produtividade esperada seja atingida (JONES e ROSA, 1928;
ALEX, 1957; FILGUEIRA, 1981; NOGUEIRA-COUTO e CALMONA, 1993).
As abelhas visitam as flores de pepino à procura de alimento, porém, a
produção de pólen e néctar pelas flores da cultura é relativamente baixa se
comparada a flores de outras culturas, como as abóboras, principalmente quando
se compara a produtividade baseada na área de cultivo (McGREGOR, 1976;
VIDAL et al., 2006; NICODEMO et al., 2007). STEPHEN (1970) relata que as
abelhas dificilmente coletam pólen de pepino e que flores masculinas e femininas
são igualmente atrativas aos insetos, devido a procura por néctar.
Num trabalho realizado no Canadá com a variedade de pepino Reider,
monóica, concluiu-se que sem visitas de abelhas não há produção de frutos. Com
uma visita de Apis mellifera por flor feminina houve frutificação, porém, em baixos
níveis. Quanto maior foi o número de visitas e a duração de cada uma das visitas,
maior foi a frutificação e tamanho dos frutos (GINGRAS, GINGRAS e OLIVEIRA,
1999).
A maioria dos híbridos de pepino do tipo Japonês é partenocárpica e, tem
sido amplamente comercializada em nosso país, sendo as sementes importadas,
principalmente da Europa e Ásia. A partenocarpia torna viável a produção onde há
escassez de agentes polinizadores, em estufas e quando não ocorre sincronismo
entre flores masculinas e femininas (CARDOSO e SILVA, 2003). Fatores
ambientais, como dias curtos e temperaturas noturnas baixas, estimulam a
formação de frutos partenocárpicos de pepino (FERRI, 1979).
O pepino deve ser cultivado em regiões com temperatura média acima de
20 ºC, pois, temperaturas inferiores propiciam a diminuição da absorção de água e
nutrientes pela planta. Por isso, foi intensificada a produção de pepinos em
20
ambientes protegidos, tornando esta cultura a mais cultivada em casas de
vegetação em todo o mundo (ROBINSON e DECKER-WALTERS, 1999).
Neste sistema de cultivo a produtividade pode aumentar entre 46,3% e
79,6%, dependendo da cultivar, quando comparado ao de campo aberto (REIS et
al., 1991; REIS et al., 1992; OLIVEIRA et al., 1995). Entretanto, GALVANI et al.
(2001) constataram o aumento de produtividade em estufas na semeadura de
outono-inverno apenas, pois, na semeadura de primavera-verão, a produtividade
foi estatisticamente igual a obtida fora das casas de vegetação.
A polinização em ambientes protegidos é dificultada devido a adaptação e
manejo das abelhas em locais fechados, pois, as colméias estão adaptadas a
natureza, buscando alimentos e outros produtos que se encontram há alguns
quilômetros do local de origem (COUTO e COUTO, 2006). Contudo, há relatos de
polinização com abelhas nativas e Africanizadas em diversas culturas cultivadas
em casas de vegetação (MACIAS et al. 2001; MALAGODI-BRAGA, 2002;
VELTHIUS, 2002; ROSELINO, 2005).
Os objetivos desse trabalho foram avaliar características relativas a biologia
floral de três cultivares de pepino japonês (Hokushin, Yoshinari e Soudai), no que
se refere ao número de flores por planta, período de antese, porcentagem de
açúcares do néctar, produção e viabilidade dos grãos de pólen, receptividade do
estigma, atratividade de flores e, a importância das abelhas Africanizada, Jataí e
Iraí na produção de frutos quanto a freqüência das abelhas nas flores, tempo e
tipo de coleta pelas abelhas e produção de frutos quanto ao peso, comprimento e
diâmetro.
MATERIAL E MÉTODOS
Foi realizado um ensaio utilizando-se a cultura de pepino (Cucumis sativus
L.) tipo japonês, cultivares: Hokushin, Yoshinari e Soudai. Em julho de 2005,
sementes de pepino das três cultivares foram semeadas em bandejas contendo
21
substrato e mantidas em casa de vegetação por 20 dias. Após este período, as
mudas foram transplantadas para estufas localizadas na USP/Ribeirão Preto.
Em cada uma das três estufas tipo arco, com 8x13 m e pé direito de 1,8 m,
cobertas com filme de polietileno de baixa densidade e revestidas nas laterais com
tela anti-afídeo, foi plantada uma cultivar.
As plantas de pepino, em número de 144 para cada cultivar, com
espaçamento de 0,50 m entre plantas e 1,0 m entre linhas, foram adubadas
baseando-se na análise do solo e recomendações do Boletim Técnico 100-IAC
(RAIJ et al., 1997), através de fertirrigação.
Das plantas usadas no ensaio, 12 foram escolhidas aleatoriamente para a
contagem de flores em cada estufa. As flores foram contadas diariamente, desde
o início até o final da florada, distinguindo-se o número de flores masculinas e
femininas, em um delineamento inteiramente casualizado, com três tratamentos
(cultivares) e 40 repetições. Após a contagem diária, as flores foram eliminadas
das plantas.
Foi acompanhado o período de antese, em 30 flores marcadas, em três
dias, num total de 90 flores para cada cultivar, com proporções iguais de flores
masculinas e femininas, em um delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias) com os tratamentos em um esquema fatorial 3x2 (3 cultivares e 2
sexos).
A concentração de açúcares do néctar (%) das flores foi determinada
utilizando-se um refratômetro manual às 9h e 15h, em três dias, retirando néctar
de 10 flores masculinas e 10 femininas em cada horário, ao longo do período de
floração. Foi utilizado delineamento em blocos casualizados (blocos=dias) com os
tratamentos em esquema fatorial 3x2x2 (3 cultivares, 2 horários e 2 sexos).
Para verificar a produção de pólen, 10 flores masculinas foram avaliadas
por dia, num total de 30 flores, em um delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias). As flores foram tomadas ao acaso e protegidas com sacos de filó
antes da antese para evitar visitas de abelhas e outros insetos. Depois da antese
as flores foram descobertas, as anteras foram coletadas e colocadas
individualmente em tubos contendo etanol 70%, que foram tampados e
22
armazenados em geladeira. As anteras foram lavadas em etanol 70% até todo o
pólen ser removido.
Após a decantação dos grãos o sobrenadante foi removido com uma
micropipeta. Adicionou-se 5 ml de glicerol 50% aos tubos contendo o pólen
decantado. Os tubos foram agitados em agitadores até se obter uma suspensão
uniforme dos grãos de pólen. Cinco amostras de 50 µl da suspensão foram
coletadas e todos os grãos de pólen foram contados sob uma lupa com aumento
de 60 vezes. O número total de grãos de pólen encontrado nas cinco subamostras
de 50 µl foi utilizado para estimar o número total de grãos de pólen em 5 ml, o que
representa o número de grãos de pólen por flor. Este procedimento baseia-se nos
métodos descritos por WELLER (1981) e CRUZAN (1989).
A viabilidade dos grãos de pólen de cada cultivar foi avaliada por três vezes
durante o experimento, sendo cada vez uma repetição. No dia anterior ao início
das observações, oito flores masculinas em botão prestes a abrir foram
aleatoriamente escolhidas e cobertas com sacos de filó. No dia seguinte, metade
das flores foi analisada às 9 h e a outra metade às 15 h. Os grãos de pólen foram
retirados dos estames com um pincel e colocados em lâmina de vidro.
Adicionaram-se três gotas de Solução Tripla (ALEXANDER, 1969). Sobre as
lâminas foram colocadas lamínulas para finalmente serem observadas ao
microscópio. Foi feita a leitura em 10 campos de visão escolhidos aleatoriamente,
anotando-se o número de grãos de pólen viáveis e não viáveis, obtendo-se uma
média para cada leitura. Foi utilizado um delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias) com os tratamentos em esquema fatorial 3x2 (3 cultivares e 2
horários).
A receptividade do estigma foi avaliada três vezes durante o experimento,
em 10 flores femininas em cada avaliação, sendo metade analisada às 9 h e a
outra metade às 15 h, num total de 30 flores. Colocando-se algumas gotas de
peróxido de hidrogênio (20 volumes) foi observado, com auxílio de uma lupa, se
havia desprendimento de bolhas de ar no estigma, demonstrando assim sua
receptividade aos grãos de pólen, conforme método proposto por KING (1960).
23
Durante o período de floração, foi verificada a temperatura dentro e fora da
estufa através de dois termômetros. Um foi colocado no centro da estufa e o outro
numa plantação de pepino em campo aberto. Ambos estavam a 1,5 m do nível do
solo.
A atratividade das flores masculinas e femininas foi avaliada através da
observação da freqüência das visitações dos insetos, determinando-se qual a
porcentagem de insetos que visitavam flores masculinas e femininas ao longo do
dia.
Para os ensaios de polinização, foram utilizadas colméias de abelhas
Africanizadas (Apis mellifera), Jataí (Tetragonisca angustula) e Iraí (Nannotrigona
testaceicornis), introduzidas nas estufas quando surgiram as primeiras flores.
Durante toda a florada, em cada estufa com sua respectiva cultivar,
semanalmente, foi introduzida uma colméia de uma única espécie. Num sistema
de rodízio, em cada estufa foi introduzida a mesma espécie duas vezes,
totalizando seis semanas. Ao final de cada semana, as colméias eram retiradas
das estufas e permaneciam fora das estufas por igual período. Durante este
tempo, outras colméias das mesmas espécies participaram do rodízio.
A freqüência das visitações dos insetos, no decorrer do dia, foi obtida por
contagem durante 10 minutos, a cada hora, desde o início da visitação até o
término, através de observação visual, percorrendo o local do experimento, com
duas repetições (dias). Utilizou-se um delineamento inteiramente casualizado em
esquema de parcelas subdivididas no tempo, tendo nas parcelas um fatorial 3x2 (3
cultivares e 2 espécies) e nas sub-parcelas as horas.
Foi determinado o tempo de coleta de néctar com um cronômetro para cada
uma das espécies de abelhas, às 9 h e 15 h, em três dias. Foi utilizado um
delineamento em blocos casualizados (blocos=dias) com os tratamentos em um
esquema fatorial 3x2x2 (3 cultivares, 2 horários e 2 sexos).
Para se observar a produção de frutos com e sem visitas de insetos, foram
marcadas 10 flores, tomadas ao acaso antes da antese, sendo metade destas
cobertas com sacos de náilon, impedindo a visita de abelhas e metade
descoberta, com livre visitação das abelhas, para cada cultivar. Foram obtidos a
24
porcentagem de frutificação, o peso e o diâmetro dos frutos. A medição do
diâmetro foi feita com um paquímetro posicionado na parte central do
comprimento do fruto. Os frutos foram colhidos quando atingiram tamanho
comercial. Foi utilizado um delineamento inteiramente casualizado, com três
tratamentos (cultivares) e 5 repetições.
Para as análises estatísticas, os dados obtidos foram submetidos a análise
de variância e para as comparações múltiplas utilizou-se o teste de Tukey, ao
nível de significância de 5 %. As análises foram realizadas no SAS (1993).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
A florada iniciou-se 44 dias após a semeadura com a emissão de flores
masculinas da cultivar Soudai. Na mesma semana, as cultivares Hokushin e
Yoshinari também emitiram flores masculinas. As primeiras flores femininas
apareceram 12 dias após as masculinas em todos as cultivares. Esses resultados
estão de acordo com os observados por vários autores, segundo os quais, na
primeira fase da floração do pepino, a planta é andróica, sendo que, em média, as
flores femininas só aparecem por volta de 10 dias após o início das masculinas
(ROBINSON et al., 1976; DELAPLANE e MAYER, 2000).
Analisando-se a Tabela 1, verifica-se que o número de flores masculinas e
femininas das cultivares Yoshinari e Soudai foram maiores (p<0,05) que o da
cultivar Hokushin. A cultivar Yoshinari produziu 2,2 % e 17,9 % mais flores
masculinas que Soudai e Hokushin, respectivamente. A produção de flores
femininas foi maior na cultivar Soudai, sendo 10,0 % e 74,6 % superior a Yoshinari
e Hokushin, respectivamente, constatando-se que o potencial de produtividade foi
menor em Hokushin.
A porcentagem de flores femininas em relação ao total de flores foi maior
em Soudai e Yoshinari, com 29 % e 27 %, seguidos de Hokushin, com 21 %.
Estes resultados estão de acordo com os apresentados por FILGUEIRA e
25
PEIXOTO (1981) que observaram que a proporção de flores masculinas é maior
na maioria das cultivares.
Tabela 1. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV), número
médio de flores masculinas e femininas e porcentagens de flores
femininas em relação ao total de flores das três cultivares de pepino
(Hokushin, Yoshinari e Soudai) em estufa.
Estatísticas
Nº de flores Porcentagem de
flores femininas
Masculinas Femininas
F para cultivar 14,2 (< 0,05) 44,85 (< 0,05) 23,07 (< 0,05)
CV (%) 7,99 14,07 11,21
Médias
Hokushin 38,8 b
1
10,5 b 21,0 b
Yoshinari 45,7 a 16,7 a 27,0 a
Soudai 44,7 a 18,3 a 29,0 a
1
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Ao longo de toda a florada, que perdurou por 68 dias, o horário de abertura
das flores foi antecipado com a aproximação do solstício de verão. Em média, as
flores masculinas de Hokushin abriram-se três minutos antes que as das demais
cultivares, com murcha próximo às 16h37 para todas as cultivares (Tabela 2). O
período de antese foi de aproximadamente 9,72 horas em todas as cultivares,
sendo que, as flores masculinas permaneceram abertas quatro minutos a mais
que as femininas. O período de antese foi, aproximadamente, 70 minutos superior
ao encontrado por RIBEIRO (2004) na cultivar Yoshinari.
26
Tabela 2. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV), horário
médio (h) de abertura e murcha das flores masculinas e femininas e
período de antese das três cultivares de pepino (Hokushin, Yoshinari e
Soudai) em estufa.
Estatísticas Abertura (h) Murcha (h) Antese (h)
F para bloco 12,62 (< 0,05) 18,71 (< 0,05) 4,07 (< 0,05)
F para cultivar 6,24 (< 0,05) 0,59 (> 0,20) 1,10 (> 0,20)
F para sexo 9,53 (< 0,05) 0,65 (> 0,20) 5,37 (< 0,05)
F para cultivar x sexo 0,37 (> 0,20) 0,20 (> 0,20) 0,61 (> 0,20)
CV (%) 0,95 0,64 1,28
Médias
Hokushin 6h52 b
2
16h36 a 9,75 h a
Yoshinari 6h55 a 16h38 a 9,72 h a
Soudai 6h55 a 16h36 a 9,70 h a
Masculina 6h52 B 16h37 A 9,75 h A
Feminina 6h55 A 16h36 A 9,68 h B
2
Médias seguidas por letras (minúscula para cultivar e maiúscula para sexo)
iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de
Tukey.
Houve interação entre todos os fatores estudados para a concentração de
açucares do néctar (Tabela 3). Considerando-se a interação cultivar x hora tanto
às 9 h quanto às 15 h, verifica-se que a concentração de açucares do néctar foi
maior (p<0,05) nas flores da cultivar Hokushin (45,05 %), seguidas de flores da
cultivar Yoshinari (42,88 %) e Soudai (42,09 %). Em cada cultivar, a concentração
de açucares foi maior no período da tarde, quando as temperaturas são maiores,
havendo uma provável evaporação da fração aquosa do néctar nesse período.
Em relação a interação cultivar x sexo, houve diferença entre todas as
médias estudadas (p<0,05). Nessa comparação, a concentração de açucares do
néctar foi maior nas flores da cultivar Hokushin, seguidas de flores das cultivares
Yoshinari e Soudai. Em todas as cultivares, a quantidade de açucares no néctar
foi maior nas flores femininas que nas masculinas.
Para a interação hora x sexo, houve diferença entre todas as médias
(p<0,05). Dentre os sexos, a concentração de açucares foi maior nas flores
femininas e, na comparação dos horários, verifica-se que às 15 h a quantidade de
açucares do néctar foi maior que às 9 h. Em outra cucurbitácea, a moranga
(Cucurbita maxima), as flores femininas apresentaram néctar com mais açucares
27
que as masculinas às 7 h e 13 h, porém, não houve diferença na concentração de
açucares nas avaliações realizadas às 9 h e 11 h (NICODEMO et al., 2007).
Tabela 3. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e médias
da concentração de açucares (%) do néctar, às 9h e 15h, das três
cultivares de pepino (Hokushin, Yoshinari e Soudai) em estufa.
Estatísticas Concentração de açucares
F para bloco 0,18 (> 0,20)
F para cultivar 726,74 (< 0,05)
F para hora 1108,85 (< 0,05)
F para sexo 144,64 (< 0,05)
F para cultivar x hora 10,67 (< 0,05)
F para cultivar x sexo 2,57 (= 0,09)
F para hora x sexo 6,88 (< 0,05)
F para cultivar x hora x sexo 2,87 (< 0,05)
CV (%) 0,68
Hora Sexo
9 h 15 h Masculina Feminina
Médias
Cultivar
Hokushin 45,05 Ab
3
47,85 Aa 46,05 Ab 46,85 Aa
Yoshinari 42,88 Bb 44,87 Ba 43,33 Bb 44,42 Ba
Soudai 42,09 Cb 44,50 Ca 42,94 Cb 43,65 Ca
Sexo
Masculina
42,81 Bb 45,40 Ba
Feminina 43,87 Ab 46,08 Aa
3
Médias seguidas por letras iguais, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha,
em cada interação, não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de
Tukey.
A produção de pólen foi diferente entre as três cultivares, com flores
masculinas de Hokushin produzindo 19,6 e 38,7% mais grãos de pólen que flores
de Yoshinari e Soudai, respectivamente (Tabela 4). A cultivar Hokushin produziu
menos flores, inclusive masculinas, porém, estas flores produziram mais grãos de
pólen.
RIBEIRO (2004) constatou que flores da cultivar Yoshinari produziram, em
média, 3.379 grãos de pólen, 26 % menos que as flores da mesma cultivar
utilizada neste experimento, indicando grande variabilidade do número de grãos
de pólen produzido por flores de mesma espécie e cultivar. De um modo geral, o
pepino produz menos grãos de pólen quando comparado a outras cucurbitáceas
28
como a Cucurbita pepo e C. maxima que produzem por volta 139 mil e 44 mil
grãos de pólen por flor, respectivamente (VIDAL, 2006; NICODEMO et al., 2007).
Tabela 4. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e número
médio de grãos de pólen das três cultivares de pepino (Hokushin,
Yoshinari e Soudai) em estufa.
Estatísticas Número de grãos de pólen
F para bloco 1,40 (> 0,20)
F para cultivar 240,82 (< 0,05)
CV (%) 11,21
Médias
Hokushin 5.460,0 a
4
Yoshinari 4.566,7 b
Soudai 3.936,7 c
4
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
A viabilidade dos grãos de pólen não diferiu (p<0,05) entre as
cultivares (Tabela 5). Comparando-se os períodos, verifica-se que pela manhã a
viabilidade foi maior (96,97 %) que no período da tarde (91,64 %). Embora houve
uma redução de 5,5 %, a viabilidade superior a 90 % no período da tarde é
satisfatória para que ocorra a polinização. RIBEIRO (2004) verificou que a
viabilidade dos grãos de pólen foi de 83,8 %, às 17 h, para a cultivar Yoshinari,
corroborando com os dados apresentados nesse trabalho. Como os valores
constatados no período da tarde são relativamente altos, a viabilidade dos grãos
de pólen não é um fator limitante na polinização de pepinos do tipo japonês, desde
que haja grãos de pólen disponíveis e abelhas que visitem as flores e efetuem a
polinização.
29
Tabela 5. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e
viabilidade média (%) dos grãos de pólen, às 9h e 15h, das três
cultivares de pepino (Hokushin, Yoshinari e Soudai) em estufa.
Estatísticas Viabilidade média dos grãos de pólen
F para bloco 1,25 (> 0,20)
F para cultivar 0,40 (> 0,20)
F para hora 218,01 (< 0,05)
F para cultivar x hora 0,69 (>0,20)
CV (%) 1,63
Médias
Hokushin 94,38 a
5
Yoshinari 94,46 a
Soudai 94,08 a
9h 96,97 A
15h 91,64 B
5
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Os estigmas das flores femininas de todas as cultivares foram receptivos
durante os horários nos quais as análises foram obtidas sendo tal característica
vantajosa, pois, os insetos que visitam as flores transportando pólen podem
efetuar a polinização no período da manhã e tarde, desde que haja pólen
disponível nas flores masculinas.
A temperatura dentro das estufas foi sempre maior que a temperatura
externa (Figura 1). Dentro da estufa, a temperatura mínima foi de 17,4
o
C, às 6 h,
sendo 1,2 % superior a temperatura observada no campo no mesmo horário. A
temperatura média foi de 24,8
o
C e 23,4
o
C dentro e fora da estufa,
respectivamente. As maiores temperaturas dentro da estufa contribuíram para o
bom desempenho da cultura, pois, temperaturas mais altas no inverno e primavera
favorecem o cultivo do pepino (CERMEÑO, 1979; SGANZERLA, 1995).
FILGUEIRA e PEIXOTO (1981) relatam que em ambientes com
temperaturas mais altas, as plantas produzem mais flores masculinas. FERRI
(1979) concluiu que temperaturas baixas favorecem a formação de frutos
partenocárpicos. Entretanto, RIBEIRO (2004) não constatou diferenças no que diz
respeito às características florais de plantas de pepino cultivadas em estufa e no
campo.
30
Figura 1: Temperaturas médias durante todo o dia, dentro e fora das estufas,
desde o início até o final do período de floração (agosto e setembro de
2005).
As abelhas Jataí não visitaram as flores de pepino e, durante as semanas
que ficaram dentro das estufas, se alimentaram apenas do que havia dentro das
suas colméias, pois, as outras fontes de alimento eram o pólen e o néctar das
flores de pepino. A Iraí visitou as flores de todas as cultivares, porém, o número
total de suas visitas foi 43,5% menor que das visitas de Africanizadas. É provável
que a visitação das abelhas nativas fosse maior se as suas colméias fossem
treinadas, conforme sugere ROSELINO (2005). Contudo, essa prática demanda
mão-de-obra e outros recursos que dificultam e desestimulam a sua adoção.
As abelhas Africanizadas e Iraís não coletaram pólen em quaisquer das três
cultivares de pepino. A pequena produção de pólen das cultivares analisadas ou
outro fator não avaliado, como a aderência dos grãos de pólen ao estame, pode
ter inibido o interesse das abelhas na coleta desse alimento.
As cultivares produziram, em média, 1,9 vezes mais flores masculinas que
femininas e as flores masculinas receberam 1,2 vezes mais visitas que as
17
19
21
23
25
27
29
31
33
35
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
Temperatura
o
C
Horário (h)
Externa
Interna
31
femininas. Considerando-se a proporção de flores dos dois sexos, verifica-se que
as flores femininas foram mais atrativas que as masculinas, provavelmente por
produzirem néctar com maior quantidade de açucares.
As visitas das Africanizadas e Iraís eram iniciadas às 7 h e tornavam-se
mais freqüentes entre 10 h e 12 h. A partir das 16 h as abelhas não visitavam as
flores (Tabela 6 e Figura 2).
As Africanizadas visitaram as flores de pepino durante todo o período,
inclusive no primeiro dia da introdução das colméias, mas havia grande
quantidade de abelhas que ficava batendo na tela, visando sair da estufa. Várias
não retornavam a colméia e, ao final do período de uma semana, o nível
populacional era menor, impedindo a manutenção ou transferência da colméia
para outra estufa. No sistema de rodízio, as colméias precisaram ser substituídas
sistematicamente.
Tabela 6. Valores de F (probabilidades) e coeficiente de variação (CV) dos
números de visitas de abelhas Irai, Jataí e Africanizada coletando néctar
em flores das três cultivares de pepino (Hokushin, Yoshinari e Soudai)
em estufa (dados transformados em √x + 0,5).
Estatísticas
Coleta de Néctar
Flor Masculina Flor Feminina
F para cultivar 12,02 (< 0,05) 4,28 (< 0,05)
F para espécie 215,48 (< 0,05) 130,73 (< 0,05)
F para cultivar x espécie 3,69 (< 0,05) 1,13 (> 0,20)
F para hora 61,88 (< 0,05) 43,56 (< 0,05)
F para cultivar x hora 1,83 (< 0,05) 1,17 (> 0,20)
F para hora x espécie 20,45 (< 0,05) 15,88 (< 0,05)
F para cultivar x hora x espécie 2,34 (< 0,05) 1,65 (< 0,05)
CV (%) 23,57 19,99
32
Figura 2: Freqüência de visitas de abelhas Africanizadas e Iraís coletando néctar
em flores femininas e masculinas ao longo do dia em flores das três
cultivares em estufa.
As visitas de abelhas Africanizadas tiveram maior (p<0,05) duração pela
manhã, quando as abelhas demoravam 6,05 s para coleta de néctar, tempo
0
2
4
6
8
10
12
14
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas visitando flores
Horário (h)
0
2
4
6
8
10
12
14
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas visitando flores
Horário (h)
Iraí - Hokushin Iraí - Yoshinari
Iraí - Soudai Africanizada - Hokushin
Africanizada - Yoshinari Africanizada - Soudai
33
33,0 % maior que o das visitas realizadas às 15 h (Tabela 7). Houve interação
entre os fatores cultivar e sexo. Para as flores masculinas, a duração das visitas
foi maior (p<0,05) na cultivar Hokushin, seguida de Yoshinari e Soudai, que não
diferiram entre si. O tempo de visita em flores femininas não diferiu (p<0,05) entre
as cultivares. Em todas as cultivares, as visitas foram mais demoradas nas flores
femininas.
Analisando-se o tempo de visita das abelhas Iraís, verifica-se que houve
interação entre todos os fatores estudados. Na interação cultivar x hora, às 9 h, as
maiores visitas ocorreram nas flores da cultivar Yoshinari e Hokushin, com
duração de 22,0 s e 20,4 s, respectivamente, sendo mais demoradas que as
realizadas em flores da cultivar Soudai (18,1 s). Entre as cultivares, não houve
diferença na duração das visitas realizadas no período da tarde. Em todos os
casos, as visitas do período da manhã foram mais demoradas que as do período
da tarde.
Para a interação cultivar x sexo, contatou-se que, para o sexo masculino, as
visitas de Iraís foram mais demoradas nas flores da cultivar Yoshinari. Não houve
diferença entre flores femininas. As visitas foram mais demoradas em flores
femininas. Na interação sexo x hora, verificou-se que, às 9 h, as visitas foram mais
demoradas nas flores femininas, porém, às 15 h não houve diferença entre flores
dos dois sexos. Quanto ao período, as visitas tiveram maior duração pela manhã.
Foi constatado que o néctar teve maior concentração de açucares no período da
tarde, porém, é provável que haja maior quantidade de néctar disponível no
período da manhã, fato que explica o menor tempo de visitas às 15 h.
34
Tabela 7. Valores de F (probabilidades), coeficiente de variação (CV) e tempo de
coleta de néctar em flores das três cultivares de pepino (Hokushin,
Yoshinari e Soudai) em estufa das abelhas Africanizadas e Iraí.
Estatísticas
Tempo de coleta de néctar
Africanizada Iraí
F para bloco 0,21 (> 0,20) 0,56 (> 0,20)
F para cultivar (ctv) 11,06 (< 0,05) 8,02 (< 0,05)
F para sexo (sx) 71,55 (< 0,05) 85,81 (< 0,05)
F para hora (hr) 75,85 (< 0,05) 18,56 (< 0,05)
F para ctv x hr 1,06 (> 0,20) 4,56 (< 0,05)
F para ctv x sx 7,56 (< 0,05) 7,57 (< 0,05)
F para hr x sx 1,30 (> 0,20) 5,47 (< 0,05)
F para ctv x hr x sx 2,12 (> 0,20) 1,27 (> 0,20)
CV (%) 14,22 10,80
Médias
9 h
6,05 A
15 h
4,55 B
Interações
ctv x hr 9 h 15 h 9 h 15 h
Hokushin 6,78 4,97 20,44 Aa 15,59 Ab
Yoshinari 5,48 4,30 22,00 Aa 16,42 Ab
Soudai 5,89 4,38 18,13 Ba 15,78 Ab
ctv x sx Masculina Feminina Masculina Feminina
Hokushin 5,52 Ab
6
6,23 Aa 16,28 Bb 19,76 Aa
Yoshinari 4,13 Bb 5,65 Aa 19,48 Aa 18,94 Aa
Soudai 3,93 Bb 6,34 Aa 15,46 Bb 18,45 Aa
hr x sx 9 h 15 h 9 h 15 h
Masculina 5,18 3,88 18,66 Ba 15,48 Ab
Feminina 6,93 5,22 21,72 Aa 16,38 Ab
6
Médias seguidas por letras iguais (maiúsculas e em itálico na coluna para hora
em Africanizada e, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha, em cada
interação), não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
A frutificação foi maior quando as flores estavam disponíveis às visitas das
abelhas (Tabela 8). Todas as flores marcadas de Hokushin e abertas a visitação
de abelhas resultaram em frutos. Na cultivar Yoshinari a frutificação foi maior
quando as flores estavam disponíveis a visitação das abelhas Africanizadas. Em
Soudai, as visitas efetuadas por Africanizadas e Iraís propiciaram total eficácia no
vingamento dos frutos.
As abelhas de todas as espécies avaliadas não coletaram pólen das flores
das três cultivares, porém, durante a coleta de néctar, verificou-se que as abelhas
35
tinham contato com os estames. Como a média de frutificação para todas as
cultivares foi maior quando as flores estavam abertas a visitação de abelhas,
pode-se presumir que durante a coleta de néctar as operárias tinham os seus
corpos impregnados com alguns grãos de pólen que eram transportados até
outras flores, inclusive femininas, onde as abelhas novamente procuravam por
néctar.
Entre as abelhas, a espécie mais eficiente na polinização foi a abelha
Africanizada, com 100 % de frutificação, seguida da Irai, com 93 %. GINGRAS,
GINGRAS e OLIVEIRA (1999) concluíram que, para a variedade Reider, uma
visita de A. mellifera na flor feminina pode resultar na formação de um fruto.
Como as três cultivares são partenocárpicas, a produção de frutos não foi
severamente comprometida quando as flores femininas não foram visitadas pelas
abelhas. Contudo, na média geral, a introdução de colméias nas estufas contribuiu
para um aumento de 19,2% na frutificação de pepino tipo Japonês.
Tabela 8. Índices de frutificação (%) das três cultivares de pepino (Hokushin,
Yoshinari e Soudai), considerando-se a espécie de abelha colocada
dentro da estufa e se as flores estavam abertas a visitação (1) ou não
(2).
Abelhas
Cultivares (%)
Hokushin Yoshinari Soudai Médias
1 2 1 2 1 2 1 2
Irai 100,0
80,0 80,0
80,0 100,0
80,0 93,0
80,0
Jataí 100,0
80,0 80,0
80,0 80,0
80,0 87,0
80,0
Africanizada 100,0
80,0 100,0
60,0 100,0
80,0 100,0
73,0
Médias 100,0
80,0 87,0
73,0 93,0
80,0 93,0
78,0
Entre os pepinos formados, o peso foi maior (p > 0,05) nos frutos da cultivar
Soudai (154,8 g), quando comparados aos frutos da cultivar Hokushin que
pesavam, em média 146,6 g (Tabela 9). Os frutos da cultivar Yoshinari pesavam
151,0 g, em média, e não diferiram dos demais quanto ao peso. O diâmetro dos
frutos das três cultivares não diferiram entre si (p > 0,05), com média de 2,2 cm.
Considerando-se o efeito da presença das abelhas nas estufas, verifica-se que as
36
Iraís contribuíram para o aumento do diâmetro dos frutos estabelecidos quando
comparadas as abelhas Jataís.
Tabela 9. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e médias
de peso, comprimento e diâmetro dos frutos estabelecidos em dois níveis
de visitação pelas abelhas Irai, Jataí e Africanizada em flores de pepino
das três cultivares (Hokushin, Yoshinari e Soudai) em estufa.
Estatísticas
Peso
(g)
Comprimento
(cm)
Diâmetro
(cm)
F para cultivar (ctv) 3,50 (< 0,05) 26,67 (< 0,05) 1,66 (> 0,20)
F para espécie (sp) 2,09 (= 0,13) 13,52 (< 0,05) 5,20 (< 0,05)
F para visitação (vst) 0,67 (> 0,20) 0,00 (> 0,20) 0,19 (> 0,20)
F para ctv x sp 0,29 (> 0,20) 2,21 (= 0,08) 0,32 (> 0,20)
F para ctv x vst 1,45 (> 0,20) 3,23 (< 0,05) 0,88 (> 0,20)
F para sp x vst 0,30 (> 0,20) 4,57 (< 0,05) 0,38 (> 0,20)
F para ctv x sp x vst 0,27 (> 0,20) 1,40 (> 0,20) 0,15 (> 0,20)
CV (%) 7,03 4,00 14,29
Médias
Hokushin
146,58 b
7
20,08
2,12 a
Yoshinari
151,04 ab
20,92
2,08 a
Soudai
154,77 a
21,87
2,24 a
Irai
153,28 A
21,40
2,29 A
Jataí
147,20 A
20,23
2,00 B
Africanizada
151,85 A
21,23
2,14 AB
Com visitas 151,60 20,94 2,16
Sem visitas 149,79 20,97 2,13
Interações para comprimento (cm)
ctv x vst Hokushin Yoshinari Soudai
Com visitas 19,85 Ba 21,27 Aa 21,83 Aa
Sem visitas 20,42 Ba 20,61 Ba 21,88 Aa
sp x vst Iraí Jataí Africanizada
Com visitas 21,25 Aa 20,68 Ba 21,01 Aa
Sem visitas 21,57 Aa 19,85 Bb 21,50 Aa
7
Médias seguidas por letras iguais (minúsculas e em itálico para cultivar e
maiúsculas e em itálico para espécie na coluna e, maiúsculas na linha e
minúsculas na coluna, em cada interação), não diferem estatisticamente entre si
(P>0,05), pelo teste de Tukey.
Analisando-se o comprimento dos frutos, houve interação entre os fatores
cultivar x visitação e espécie x visitação. Entre os frutos oriundos de flores abertas
a visitação das abelhas, o comprimento foi maior nos frutos das cultivares Soudai
37
e Yoshinari, que não diferiram entre si. Os frutos de Soudai tinham comprimento
maior que os demais quando os frutos foram originados a partir de flores não
visitadas pelas abelhas. A visitação das flores, na comparação feita para cada
cultivar, não resultou em frutos com maior comprimento.
De um modo geral, o fator cultivar foi mais determinante que o fator
visitação, indicando que a qualidade do fruto produzido de uma cultivar não pode
superar a de outra por causa da polinização realizada pelas abelhas.
Considerando-se a qualidade dos frutos obtidos a partir de flores visitadas e
não visitadas por qualquer espécie de abelha, verifica-se que não houve
incremento no que diz respeito ao peso, comprimento e diâmetro dos frutos.
Nesse caso, de cultivares partenocárpicas de pepino, as abelhas beneficiam a
cultura apenas com o aumento da frutificação.
CONCLUSÃO
As flores masculinas surgiram antes que as femininas em todos as
cultivares de pepino tipo Japonês. As cultivares Soudai e Yoshinari produziram
mais flores que Hokushin. A proporção de flores femininas foi maior em Soudai,
com 29 %, seguido de Yoshinari (27 %) e Hokushin (21 %).
A antese teve tempo médio de 9,72 h para as cultivares de pepino japonês.
A concentração de açúcares do néctar em pepino japonês foi maior em
flores femininas e no período da tarde.
As flores masculinas de Hokushin produziram, em média 5.460 grãos de
pólen, sendo 19,6 e 38,7% superior a Yoshinari e Soudai, respectivamente.
A viabilidade dos grãos de pólen é alta tanto no período da manhã quanto
no período da tarde e os estigmas foram receptivos até às 15 h, indicando que tais
fatores não são limitantes na polinização de pepino japonês.
As abelhas Jataí não visitaram as flores. As Africanizadas e Iraís coletaram
apenas néctar, sendo que as femininas foram mais atrativas que as masculinas.
As visitas são mais demoradas no período da manhã e as Iraís permanecem na
38
flor por mais tempo que as Africanizadas, entretanto, estas visitam mais flores por
dia.
A frutificação foi 19,2% maior quando as flores estavam abertas às
visitações de abelhas. Contudo, houve frutificação de 78% das flores vedadas a
visitação devido a partenocarpia das cultivares. Desde que os frutos foram
formados, não houve diferença no peso, comprimento e diâmetro dos frutos
oriundos de flores com visitação aberta ou não.
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43
CAPÍTULO 3 – CARACTERÍSTICAS FLORAIS E POLINIZAÇÃO DE PEPINO
TIPO AODAI COM ABELHAS AFRICANIZADAS EM ESTUFA
RESUMO – A cultura do pepino (Cucumis sativus) apresenta cultivares com
diferentes graus de dependência de agentes polinizadores. As cultivares mais
dependentes oferecem mais recursos a estes agentes, principalmente as abelhas.
Os objetivos desse trabalho foram avaliar características relativas a biologia floral
de pepino tipo Aodai, cultivares Aodai HT e Exocet, no que se refere ao número de
flores por planta, período de antese, porcentagem de açúcares do néctar,
produção e viabilidade dos grãos de pólen, receptividade do estigma e atratividade
de flores. Analisou-se ainda a importância das abelhas Africanizadas (Apis
mellifera), sob três manejos, quanto a freqüência de abelhas nas flores, tempo e
tipo de coleta e produção de frutos quanto ao peso, comprimento e diâmetro. O
experimento foi realizado em três estufas localizadas na USP/Ribeirão Preto. A
cultivar Exocet apresentou comportamento ginóico. A antese teve tempo médio de
10h para as duas cultivares. A concentração de açúcares do néctar foi maior em
flores femininas e no período da tarde. A produção de grãos de pólen foi de 8.450
grãos de pólen por flor de pepino da cultivar Aodai HT, sendo que as da cultivar
Exocet produziram 46,7% menos grãos de pólen. A viabilidade dos grãos de pólen
é alta tanto no período da manhã quanto no período da tarde e os estigmas foram
receptivos até às 15 h. O número de visitas foi maior na estufa que recebeu a
colméia com dois alvados. Não houve produção de pepinos na ausência de
agentes polinizadores. Flores de pepinos das duas cultivares resultaram em frutos
maiores quando a visitação prolongou-se até às 10h30. A visitação após as 10h30
não contribuiu para o aumento da qualidade dos frutos.
Palavras-chave: abelhas africanizadas, antese, frutificação, manejo de colméias,
néctar, pólen.
44
FLORAL CHARACTERISTCS AND POLLINATION OF AODAI CUCUMBER
(Cucumis sativus L.) WITH AFRICANIZED HONEYBEES IN GREENHOUSES
SUMMARY – The cucumber (Cucumis sativus) cultivars presents different degrees
of dependence on pollinators agents. As bigger is the dependence on pollinators
more floral resources are offered to these agents, especially bees. The aimsf this
study were to assess the biological characteristics of Aodai cucumber at the
cultivars Aodai HT and Exocet, regarding the number of flowers per plant, anthesis
period, the percentage of sugars in nectar, production and viability of pollen grains,
stigma receptivity and attractiveness of flowers. It was also analyzed the
importance of Africanized honeybees (Apis mellifera), differently managed,
regarding the frequency of bees in the flowers, time and type of collection and fruit
weight, length and diameter. The experiment was conducted in three greenhouses
located in the USP / Ribeirão Preto. The cultivar Exocet presented ginoic behavior.
The anthesis had an average time of 10h for the two cultivars. The concentration of
sugars in nectar was higher in female flowers and in the afternoon. The Aodai HT
flowers produced, on average, 8450 pollen grains, and the cultivar Exocet
produced 46.7% less grains of pollen. The viability of pollen grains is high both in
the morning and in the afternoon and stigmas were receptive until 3 p.m. o`clock.
The number of visits was higher in the greenhouse that received the beehive with
two entrances. There was no production of cucumbers in the absence of
pollinators. Flowers from the two cultivars resulted in larger fruits when the
visitation lasted up to 10.30 a.m. The visitation after 10:30 a.m did not contribute to
improving the fruit quality.
Keywords: africanized honeybees, anthesis, fruit set, beehive management,
nectar, pollen.
45
INTRODUÇÃO
O declínio das populações de abelhas sociais e solitárias, em todo o
mundo, tem preocupado ambientalistas, pesquisadores e produtores, pois, as
abelhas são responsáveis pela polinização de diversas culturas comerciais e de
espécies florestais (GHAZOUL, 2005; STEFFAN-DEWENTER, POTTS e
PACKER, 2005).
Muitas cultivares de pepino (Cucumis sativus L.), da família das
Cucurbitáceas, são dependentes de polinização cruzada (DAVIS et al., 1970;
MARTIN, 1970; McGREGOR, 1976). As abelhas Apis mellifera L. são eficientes
agentes polinizadores da cultura, pois, seu uso na polinização dirigida favorece a
frutificação e a produção de sementes (BOSS et al., 1980; CERVANCIA e
FORBES, 1993; AMBROSE et al., 1995; GINGRAS, OLIVEIRA e GINGRAS, 1997;
SUHAIL et al., 2001).
Num trabalho de polinização em campo aberto com a variedade Aodai
melhorada, estudou-se a dependência da cultura por agentes polinizadores.
Algumas plantas foram cobertas, impedindo a entrada de abelhas e, nessa área, a
produção de pepinos foi responsável por apenas 8,8 % do total de frutos obtidos.
Mesmo que pequena, esta produção foi possível não devido a partenocarpia, mas
devido a presença de formigas e ou Thrips que carregavam os grãos de pólen,
indicando que esta cultura é dependente de polinização para a formação de frutos.
Na área protegida, porém, com visitas de abelhas Africanizadas e na área com
livre visitação de insetos, obteve-se 58,8% e 32,4% do total de pepinos produzidos
(NOGUEIRA-COUTO e CALMONA, 1993).
Temperaturas acima de 20 ºC favorecem o desenvolvimento da planta do
pepino. Cientes disso, os produtores intensificaram o seu cultivo em ambientes
protegidos que também favorecem na diminuição dos ventos, chuvas e granizo e
impede o ataque de vários predadores no ambiente (ROBINSON e DECKER-
WALTERS, 1999).
Um fator que deve ser aperfeiçoado é o manejo das abelhas em estufas.
Quando confinadas nesses ambientes, as abelhas Africanizadas voam em direção
46
as telas e não trabalham. Abelhas mais jovens, introduzidas antes de se tornarem
campeiras, têm melhor desempenho na polinização em locais fechados. Para
evitar que a colméia entre em declínio populacional severo é preciso que esta seja
alimentada regularmente. As altas temperaturas que favorecem a cultura são
prejudiciais as abelhas, principalmente nos horários mais quentes (MARTIN, 1975;
CORBET et al, 1993).
A polinização entomófila pode ser substituída pela polinização manual.
Nesse caso, os resultados obtidos no que se refere a qualidade e quantidade dos
frutos são satisfatórios, porém, o custo de produção é aumentado
significativamente (CRIBB et al., 1993).
Os objetivos desse trabalho foram avaliar características ligadas a biologia
floral de duas cultivares de pepino tipo Aodai, no que se refere produção de flores
por planta, período de antese, porcentagem de açúcares do néctar, produção e
viabilidade dos grãos de pólen, receptividade do estigma, atratividade de flores
masculinas e femininas, bem como, fatores ligados a polinização com abelhas
Africanizadas sob diferentes manejos, analisando-se: freqüência das abelhas nas
flores, tempo e tipo de coleta pelas abelhas e produção de frutos quanto ao peso,
comprimento e diâmetro.
MATERIAL E MÉTODOS
Foi realizado um ensaio utilizando-se a cultura de pepino (Cucumis sativus
L.) tipo Aodai, cultivares: Aodai HT, não ginóico e, Exocet, ginóico. Em dezembro
de 2006, sementes de pepino das duas cultivares foram semeadas em bandejas
contendo substrato e mantidas em casa de vegetação por 20 dias. Após este
período, as mudas foram transplantadas para três estufas localizadas na USP de
Ribeirão Preto.
As três estufas tipo arco, com 8x13 m e pé direito de 1,8 m, cobertas com
filme de polietileno de baixa densidade e revestidas nas laterais com tela anti-
47
afídeo, eram totalmente fechadas. Em uma das estufas foi plantada a cultivar
Exocet e, nas outras duas, a cultivar Aodai HT.
As plantas de pepino, em número de 288 e 144 para as cultivares Aodai HT
e Exocet, respectivamente, com espaçamento de 0,50 m entre plantas e 1,0 m
entre linhas, foram adubadas baseando-se na análise do solo e recomendações
do Boletim Técnico 100-IAC (RAIJ et al., 1997), através de fertirrigação.
Das plantas usadas no ensaio, 12 foram escolhidas aleatoriamente para a
contagem de flores, em cada estufa. As flores foram contadas diariamente, desde
o início até o final da florada, distinguindo-se o número de flores masculinas e
femininas, em um delineamento inteiramente casualizado, com dois tratamentos
(cultivares) e 40 repetições por estufa. Após a contagem diária, as flores foram
eliminadas das plantas.
Foi acompanhado o período de antese, em 30 flores marcadas, em três
dias, num total de 90 flores de plantas de cada estufa, com proporções iguais de
flores masculinas e femininas, em um delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias) com os tratamentos em um esquema fatorial 2x2 (2 cultivares e 2
sexos).
A concentração de açúcares do néctar (%) das flores foi determinada
utilizando-se um refratômetro manual às 9h e 15h, em três dias, retirando néctar
de 10 flores masculinas e 10 femininas em cada horário, ao longo do período de
floração, em cada estufa. Foi utilizado delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias) com os tratamentos em esquema fatorial 2x2x2 (2 cultivares, 2
horários e 2 sexos).
Para verificar a produção de pólen, 10 flores masculinas foram avaliadas
por dia, num total de 30 flores em cada estufa, em um delineamento em blocos
casualizados (blocos=dias). As flores foram tomadas ao acaso e protegidas com
sacos de filó antes da antese para evitar visitas de abelhas e outros insetos.
Depois da antese as flores foram descobertas, as anteras foram coletadas e
colocadas individualmente em tubos contendo etanol 70%, que foram tampados e
armazenados em geladeira. As anteras foram lavadas em etanol 70% até todo o
pólen ser removido.
48
Após a decantação dos grãos o sobrenadante foi removido com uma
micropipeta. Adicionou-se 5 ml de glicerol 50% aos tubos contendo o pólen
decantado. Os tubos foram agitados em agitadores até se obter uma suspensão
uniforme dos grãos de pólen. Cinco amostras de 50 µl da suspensão foram
coletadas e todos os grãos de pólen foram contados sob uma lupa com aumento
de 60 vezes. O número total de grãos de pólen encontrado nas cinco subamostras
de 50 µl foi utilizado para estimar o número total de grãos de pólen em 5 ml, o que
representa o número de grãos de pólen por flor. Este procedimento baseia-se nos
métodos descritos por WELLER (1981) e CRUZAN (1989).
A viabilidade dos grãos de pólen das flores de cada estufa foi avaliada por
três vezes durante o experimento, sendo cada vez uma repetição. No dia anterior
ao início das observações, oito flores masculinas em botão prestes a abrir foram
aleatoriamente escolhidas e cobertas com sacos de filó. No dia seguinte, metade
das flores foi analisada às 9 h e a outra metade às 15 h. Os grãos de pólen foram
retirados dos estames com um pincel e colocados em lâmina de vidro.
Adicionaram-se três gotas de Solução Tripla (ALEXANDER, 1969). Sobre as
lâminas foram colocadas lamínulas para finalmente serem observadas ao
microscópio. Foi feita a leitura em 10 campos de visão escolhidos aleatoriamente,
anotando-se o número de grãos de pólen viáveis e não viáveis, obtendo-se uma
média para cada leitura. Foi utilizado um delineamento em blocos casualizados
(blocos=dias) com os tratamentos em esquema fatorial 2x2 (2 cultivares e 2
horários).
A receptividade do estigma foi avaliada três vezes durante o experimento,
em 10 flores femininas em cada avaliação, sendo metade analisada às 9 h e a
outra metade às 15 h, num total de 30 flores por estufa. Colocando-se algumas
gotas de peróxido de hidrogênio (20 volumes) foi observado, com auxílio de uma
lupa, se havia desprendimento de bolhas de ar no estigma, demonstrando assim
sua receptividade aos grãos de pólen, conforme método proposto por KING
(1960).
A atratividade das flores masculinas e femininas foi avaliada através da
observação da freqüência das visitações dos insetos, determinando-se qual a
49
porcentagem de insetos que visitavam flores masculinas e femininas ao longo do
dia.
Para os ensaios de polinização, foram utilizadas colméias de abelhas
Africanizadas (Apis mellifera), submetidas a manejos diferentes. Em uma das duas
estufas onde foi plantada a cultivar Aodai HT, fez-se uma abertura na tela a 1,4 m
de altura, para que uma colméia com dois alvados (manejo 1) fosse introduzida,
de tal modo que um dos alvados ficasse para dentro e o outro para fora da estufa
(capítulo 4, p.75).
Para a tomada de dados durante a florada de plantas dessa estufa, foram
utilizadas três colméias. Cada colméia permaneceu 10 dias nessa abertura. Nos
primeiros 10 dias, o alvado que dava acesso às abelhas ao interior da estufa
ficava aberto até às 12h30, sendo que, em seguida, o alvado interno era fechado e
o externo aberto, permanecendo assim até o final do dia, com tais procedimentos
sendo repetidos diariamente no período (tratamento 1). No segundo período de
avaliação, o alvado que dava acesso ao interior da estufa ficava aberto até às
10h30. Nesse mesmo horário, o alvado externo era aberto (tratamento 2). No
terceiro período, desde o alvorecer até às 8h30, as abelhas tinham acesso ao lado
externo da estufa. Nesse horário, o alvado externo era fechado e o interno aberto
e, às 12h30, o externo era novamente aberto e o interno fechado (tratamento 3).
Nas outras duas estufas, cada uma com uma cultivar (Aodai HT e Exocet),
foi feito um revezamento de colméias com dois manejos. Para o manejo 2, as
colméias ficavam antes de serem introduzidas na estufa, por 72 h, em uma sala
escura, com alimentação e fornecimento de água. Estas colméias foram colocadas
na estufa com a cultivar Aodai HT no primeiro e terceiro períodos (tratamento 4).
No segundo período, uma colméia manejada da mesma forma, foi colocada na
estufa com a cultivar Exocet (tratamento 6).
No primeiro e terceiro períodos a estufa com a cultivar Aodai HT
(tratamento 5), e, no segundo período, a estufa com a cultivar Exocet (tratamento
7), foram ocupadas com uma colméia retirada do apiário no dia da introdução,
sem qualquer tratamento (manejo 3).
50
As colméias dos manejos 2 e 3 foram introduzidas no centro das estufas
sobre um suporte com 30 cm de altura. Cada colméia foi utilizada uma única vez
devido ao enfraquecimento ocasionado em função do confinamento.
A freqüência das visitações dos insetos, no decorrer do dia, foi obtida por
contagem durante 10 minutos, a cada hora, desde o início da visitação até o
término, através de observação visual, percorrendo cada estufa. Utilizou-se um
delineamento em blocos casualizados (blocos=dias) com 4 repetições, em
esquema de parcelas subdivididas no tempo, com 7 tratamentos (colméias
manejadas diferentemente em duas cultivares de pepino) nas parcelas e nas sub-
parcelas as horas.
Foram determinados o tempo de coleta, com um cronômetro, e o tipo de
coleta (néctar e pólen) das abelhas manejadas diferentemente, às 9 h, 12 h e
15 h, em quatro dias. Foi utilizado um delineamento inteiramente casualizado com
7 tratamentos e 8 repetições.
Para se observar a produção de frutos com e sem visitas de insetos, foram
marcadas 10 flores, tomadas ao acaso antes da antese, sendo metade destas
cobertas com sacos de náilon, impedindo a visita de abelhas e metade
descoberta, com livre visitação das abelhas, para cada cultivar.
Para verificar o estabelecimento dos frutos a partir de flores abertas a
visitação em diferentes períodos, flores femininas foram escolhidas
aleatoriamente, permitindo-se visitas de abelhas Apis mellifera em quatro períodos
pré-estabelecidos (6 h até 8h30, 6 h até 10h30, 6 h até 12h30 e livre visitação).
Para cada período de visita utilizou-se 10 flores, em cinco dias. Foram obtidos a
porcentagem de frutificação, o peso e o diâmetro dos frutos. A medição do
diâmetro foi feita com um paquímetro posicionado na parte central do
comprimento do fruto. Os frutos foram colhidos quando atingiram tamanho
comercial. Foi utilizado um delineamento em blocos casualizados (blocos=dias),
com 7 tratamentos e 10 repetições.
Para as análises estatísticas, os dados obtidos foram submetidos a análise
de variância e para as comparações múltiplas utilizou-se o teste de Tukey, ao
nível de significância de 5 %. As análises foram realizadas no SAS (1993).
51
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Após um mês da semeadura, as primeiras flores masculinas apareceram
nas duas cultivares. As flores femininas da cultivar Exocet surgiram um dia após
as masculinas enquanto que, na cultivar Aodai HT, a emissão das primeiras flores
femininas demorou mais duas semanas. Segundo ROBINSON et al. (1976) e,
DELAPLANE e MAYER (2000), primeiramente surgem as flores masculinas e,
após um período de aproximadamente 10 dias, as flores femininas.
A produção média de flores masculinas da cultivar Aodai HT foi superior a
da cultivar Exocet, sendo 178,9% maior durante o período de floração (Tabela 1).
Devido ao ginoicismo da cultivar Exocet, sua produção de flores femininas e a
relação de flores femininas em relação ao total de flores produzidas foram 71,8 %
e 131,8 % superiores a cultivar Aodai HT, respectivamente.
Tabela 1. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV), número
médio de flores masculinas e femininas e porcentagens de flores
femininas em relação ao total de flores das duas cultivares de pepino
(Aodai HT e Exocet) em estufa.
Estatísticas
Nº de flores Porcentagem de
flores femininas
Masculinas Femininas
F 973,64 (< 0,05) 220,28 (< 0,05) 918,22 (< 0,05)
CV (%) 7,40 11,04 8,71
Médias
Aodai HT 40,92 a
1
15,38 b 27,73 b
Exocet 14,67 b 26,42 a 64,27 a
1
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
As flores da cultivar Aodai HT abriram-se, em média, às 6h12, cinco
minutos mais cedo que as flores da cultivar Exocet. Para as duas cultivares, a
abertura das flores se deu cada vez mais cedo por causa da aproximação do
solstício de verão. A murcha ocorreu por volta das 16h13 em ambas as cultivares
e o período de antese, em média, foi de aproximadamente 10 horas (Tabela 2).
52
Tabela 2. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV), horário
médio (h) de abertura e murcha das flores masculinas e femininas e
período de antese das duas cultivares (Aodai HT e Exocet) de pepino em
estufa.
Estatísticas Abertura (h) Murcha (h) Antese (h)
F para bloco 98,14 (< 0,05) 56,68 (< 0,05) 4,47 (< 0,05)
F para cultivar 64,88 (< 0,05) 4,92 (< 0,05) 31,94 (< 0,05)
F para sexo 17,90 (< 0,05) 2,79 (= 0,10) 5,96 (< 0,05)
F para cultivar x sexo 0,61 (> 0,20) 0,15 (> 0,20) 1,37 (> 0,20)
CV (%) 0,71 0,29 0,45
Médias
Aodai HT 6h12 b
2
16h12 b 10,02 h a
Exocet 6h17 a 16h14 a 9,97 h b
Masculina 6h12 B 16h12 A 10,00 h A
Feminina 6h15 A 16h13 A 9,97 h B
2
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Houve interação entre todos os fatores analisados para a concentração de
açucares do néctar (Tabela 3). Através da análise da interação cultivar x hora,
observou-se que a concentração de açucares do néctar nas flores da cultivar
Aodai HT (43,4 %) foi maior (p > 0,05) que a concentração obtida nas flores da
cultivar Exocet (41,1 %), às 9 h. Não houve diferença entre as cultivares Aodai HT
(44,4 %) e Exocet (43,0 %) às 15 h. Para cada cultivar, a quantidade de açucares
do néctar é maior (p > 0,05) no período da tarde.
Pela avaliação da interação cultivar x sexo, nota-se que as flores
masculinas e femininas de Aodai HT apresentavam néctar com maior quantidade
de açucares (p > 0,05) quando comparadas as flores de Exocet do mesmo sexo.
No que diz respeito a interação hora x sexo, verificou-se que tanto às 9 h como às
15 h, o néctar das flores femininas teve mais açucares que o néctar das femininas.
Quanto ao sexo, a concentração de açucares foi maior às 15 h.
Na cultura da moranga (Cucurbita maxima), as flores femininas
apresentaram néctar com maior concentração de açucares que as masculinas às
7 h e 13 h, porém, não houve diferença na quantidade de açucares do néctar nas
avaliações realizadas às 9 h e 11 h (NICODEMO et al., 2007).
53
Tabela 3. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e
concentração de açucares (%) do néctar, às 9h e 15h, das duas
cultivares de pepino (Aodai HT e Exocet) em estufa.
Estatísticas Concentração de açucares do néctar
F para bloco 0,21 (> 0,20)
F para cultivar 273,04 (< 0,05)
F para hora 156,12 (< 0,05)
F para sexo 502,89 (< 0,05)
F para cultivar x hora 7,00 (< 0,05)
F para cultivar x sexo 24,25 (< 0,05)
F para hora x sexo 27,14 (< 0,05)
F para cultivar x hora x sexo 3,21 (= 0,08)
CV (%) 0,95
Horário Sexo
9 h 15 h Masculina Feminina
Médias
Aodai HT 43,39 Ab
3
44,40 Aa 43,00 Ab 44,79 Aa
Exocet 41,43 Bb 42,98 Ba 40,80 Bb 43,60 Ba
Masculina 40,99 Bb 42,80 Ba
Feminina 43,82 Ab 44,57 Aa
3
Médias seguidas por letras iguais, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha,
em cada interação, não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de
Tukey.
As flores masculinas da cultivar Exocet produziram, em média, 4.523,3
grãos de pólen por flor, produção 46,7% menor que o das flores da cultivar Aodai
HT (Tabela 4). RIBEIRO (2004), analisando a biologia floral de pepino, constatou
que as flores masculinas das cultivares Pioneiro, Safira e Yoshinari produziram,
em média, 6.325, 7.828 e 3.379 grãos de pólen.
Além de apresentar menor proporção de flores masculinas em relação ao
total de flores produzidas, as plantas da cultivar Exocet apresentaram flores
masculinas com pequena produtividade de pólen, indicando que para a formação
de frutos é necessária pequena quantidade de grãos de pólen na fecundação.
54
Tabela 4. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e número
médio de grãos de pólen das flores de pepino das duas cultivares (Aodai
HT e Exocet) em estufa.
Estatísticas Número de grãos de pólen
F para bloco 1,25 (> 0,20)
F para cultivar 4735,09 (< 0,05)
CV (%) 3,57
Médias
Aodai HT 8.450,00 a
4
Exocet 4.523,30 b
4
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Houve diferença entre as cultivares quanto a viabilidade dos grãos de
pólen, entretanto, a cultivar Exocet apresentou apenas 2,5% a mais de grãos de
pólen viáveis que a cultivar Aodai HT (Tabela 5). A viabilidade dos grãos de pólen
de abóbora (Cucurbita pepo), no início e final da antese é de 92,0 % e 75,0 %,
respectivamente, havendo uma redução de 18,5 % da viabilidade em um período
de oito horas, aproximadamente (NEPI e PACINI, 1993). Na média dos dados
obtidos com as duas cultivares, houve uma redução da viabilidade de 5 % das 9 h
às 15 h. Tanto no período da manhã quanto no período da tarde, os índices de
viabilidade superaram 90,0%, fato que torna tal característica um fator não
limitante para a polinização, desde que os grãos de pólen sejam transferidos aos
estigmas até às 15 h.
55
Tabela 5. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) e
viabilidade média (%) dos grãos de pólen de pepino das duas cultivares
(Aodai HT e Exocet) no período da manhã e tarde em estufa.
Estatísticas Viabilidade dos grãos de pólen
F para bloco 10,06 (< 0,05)
F para cultivar 59,28 (< 0,05)
F para hora 245,81 (< 0,05)
F para cultivar x hora 0,31 (> 0,20)
CV (%) 1,28
Médias
Aodai HT 92,21 b
5
Exocet 94,50 a
Manhã 95,33 A
Tarde 90,61 B
5
Médias seguidas por letras iguais, na coluna, não diferem estatisticamente entre
si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Os estigmas foram receptivos aos grãos de pólen às 9 h e 15 h, para as
duas cultivares. RIBEIRO (2004) também verificou que algumas cultivares de
pepino têm os estigmas receptivos no período da tarde, o que torna a polinização
possível nesses horários, desde que haja grãos de pólen disponíveis nas flores
masculinas para serem carregados pelas abelhas.
Houve diferença entre os tratamentos no que se refere ao número de visitas
de abelhas coletando néctar e pólen em flores masculinas e néctar em femininas
(Tabela 6). A cultivar Aodai HT produziu, em média, 1,6 vezes mais flores
masculinas que femininas e as flores masculinas receberam 89,2 % do total das
visitas realizadas pelas abelhas Africanizadas. Considerando-se a proporção de
flores dos dois sexos, verifica-se que as flores do sexo masculino foram mais
atrativas. As femininas apresentavam néctar com maior quantidade de açucares,
porém, além do néctar, as masculinas produziram pólen, que foi responsável por
42,9 % das visitas em flores masculinas.
Na cultivar Exocet, a produção de flores femininas foi 79,9 % maior que a
produção de flores masculinas, sendo que as produzidas em maior quantidade
receberam 64,4 % das visitas de A. mellifera. As flores masculinas foram um
pouco mais atrativas que as femininas, mesmo não havendo coleta de pólen pelas
abelhas nestas flores. STEPHEN (1970) verificou que as abelhas dificilmente
56
coletam pólen de pepino e que flores masculinas e femininas são igualmente
atrativas aos insetos. Entretanto, o autor não fez comparações quanto as
diferenças de concentração de açucares do néctar das flores dos dois sexos. A
realização da coleta de pólen pode estar relacionada com a quantidade produzida
por flor, pois, neste trabalho só houve coleta na cultivar Aodai HT, que produziu
86,8 % mais grãos de pólen que a cultivar Exocet.
A visitação para todos os tipos de coleta foi maior na estufa que recebeu a
colméia com dois alvados. As visitas eram iniciadas às 6 h e o pico de visitação se
dava por volta das 9 h. De um modo geral, a partir das 13 h, havia drástica
redução de visitas das abelhas às flores de pepino (Figuras 1, 2 e 3).
Tabela 6. Valores de F (probabilidades) e coeficiente de variação (CV) para o
número de visitas de abelhas Africanizadas que coletaram néctar e pólen
em flores de pepino das duas cultivares (Aodai HT e Exocet) em estufa
das colméias (dados transformados em √x + 0,5).
Estatísticas
Néctar
Pólen
Masculina Feminina
F para bloco 11,96 (< 0,05) 4,06 (< 0,05) 12,83 (< 0,05)
F para tratamento 28,44 (< 0,05) 12,13 (< 0,05) 23,26 (< 0,05)
Resíduo (a) 5,08 (< 0,05) 4,00 (< 0,05) 4,32 (< 0,05)
F para hora 55,00 (< 0,05) 26,59 (< 0,05) 14,33 (< 0,05)
F para tratamento x hora 5,53 (< 0,05) 2,11 (< 0,05) 3,90 (< 0,05)
CV (%) 100,0 131,7 222,2
57
Figura 1: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando néctar em flores
masculinas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
A coleta de néctar em flores masculinas começou a partir do início da antese pelas
abelhas de todos os tratamentos e ocorreu com maior freqüência entre 8 h e 13 h.
A visitação das abelhas dos tratamentos 6 e 7 foi menor porque a cultivar Exocet
apresentou baixa produção de flores masculinas. Comparando-se os tipos de
manejo apenas para a cultivar Aodai HT, verifica-se que as abelhas das colméias
com dois alvados e das colméias que não foram tratadas antes da introdução nas
estufas, visitaram mais flores que abelhas de colméias que foram colocadas no
escuro antes de serem instaladas na estufa.
0
5
10
15
20
25
30
35
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas coletando néctar em flores
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
Escuro Exocet
Normal Exocet
58
Figura 2: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando néctar em flores
femininas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
A cultivar Exocet produziu mais flores femininas que a cultivar Aodai HT.
Entretanto, houve maior visitação das flores deste sexo pelas abelhas da colméia
com dois alvados cujas abelhas visitavam as flores de pepino da cultivar Aodai HT
entre 8h30 e 12h30, seguidas de colméias mantidas em escuro e introduzidas na
estufa com a cultivar Exocet. As abelhas que estavam em plena atividade fora da
colméia até às 8h30, quando foram direcionadas para dentro da estufa, efetuaram
o maior número de visitas em flores femininas. Assim como em flores masculinas,
a maior parte das visitas para coleta de néctar em flores femininas ocorreu entre
8 h e 13 h.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas coletando néctar em flores
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
Escuro Exocet
Normal Exocet
59
Figura 3: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando pólen em flores
masculinas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
Não houve coleta de pólen pelas abelhas das colméias introduzidas na
estufa onde foi plantada a cultivar Exocet. A pequena produção de pólen verificada
nas flores desta cultivar ou outro fator não avaliado, como a maior aderência dos
grãos de pólen ao estame, pode ter inibido o interesse da abelha na coleta desse
alimento.
Nas flores da cultivar Aodai HT, as colméias com dois alvados que desde o
alvorecer tiveram acesso fora da estufa coletaram mais pólen que as outras
colméias, indicando que um período de visitação às flores de plantas externas a
estufa no início do dia estimula a coleta de pólen dentro da estufa. Na natureza, as
abelhas coletam pólen principalmente nas primeiras horas do dia, pois, muitas
flores estão se abrindo nesse horário (McGREGOR, 1976; COUTO e COUTO,
2006; REYES-CARRILLO et al., 2007).
Não houve diferença para o tempo de coleta de néctar em flores masculinas
(Tabela 7). O tempo médio de coleta das abelhas de todos os tratamentos foi de
0,0
5,0
10,0
15,0
20,0
25,0
30,0
35,0
40,0
45,0
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
Número de abelhas coletando pólen
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
60
8,2 s. As abelhas da colméia com dois alvados e que tiveram acesso ao lado
externo da estufa realizaram coletas de néctar em flores da cultivar Aodai HT em
tempo 29,8 % maior que as abelhas de colméias tratadas por três dias em
ambiente escuro e que visitaram flores da cultivar Exocet. Não houve coleta de
néctar às 15 h em flores masculinas. As abelhas coletaram néctar em flores
femininas em tempo médio de 8,4 s, não havendo diferença entre os tratamentos.
O tempo de coleta de pólen, realizada apenas em flores masculinas da
cultivar Aodai HT, teve tempo médio de 11,13 s para os tratamentos 1, 2, 3, 4 e 5,
que não diferiram entre si (p<0,05). No último horário de avaliação, 15 h, as
abelhas não coletavam mais pólen porque ele já havia sido totalmente coletado,
pois, esta não é uma fonte renovável como o néctar (VIDAL et al., 2006).
Entre os períodos avaliados, verifica-se que o tempo de coleta de néctar e
pólen em flores masculinas foi maior no período da manhã (p<0,05). É provável
que a quantidade de néctar disponível tornou-se cada vez menor no decorrer do
dia até que as abelhas não procurassem mais estas flores visando coletar este
recurso. Para as flores femininas, também houve diferença entre os três horários.
As visitas com esta finalidade realizadas ao meio dia e 15 h foram 16,0 e 63,6 %
menores que as realizadas pela manhã, respectivamente.
61
Tabela 7. Valores de F (probabilidades), coeficiente de variação (CV) e tempo de
coleta de néctar e pólen (s) em flores das cultivares Aodai HT (Ao) e
Exocet (Ex) de pepino por abelhas de colméias com dois alvados (2a),
que ficaram previamente no escuro (Escuro) e retiradas do apiário no dia
da introdução na estufa (Normal).
Estatísticas
Tempo de coleta
Néctar Masc. Néctar Fem. Pólen
F para tratamento 2,40 (< 0,05)
0,31 (> 0,20)
0,19 (> 0,20)
F para hora 7,98 (< 0,05)
201,91
(< 0,05)
96,59 (< 0,05)
Resíduo (a) 1,12 (> 0,20)
2,18 (< 0,05)
2,06 (< 0,05)
F para tratamento x hora 0,45 (> 0,20)
0,76 (> 0,20)
0,59 (> 0,20)
CV (%) 24, 84 20,54 17,62
Médias
2a (6h - 12h30) Ao 8,37 a
6
8,33 a 10,93 a
2a (6h - 10h30) Ao 8,72 a 8,32 a 11,04 a
2a (8h30 - 12h30)
Ao 8,94 a 8,55 a 11,38 a
Escuro Ao 8,71 a 8,61 a 11,27 a
Normal Ao 9,00 a 8,44 a 11,05 a
Escuro Ex 6,89 a 7,92 a -
Normal Ex 6,95 a 8,40 a -
9h 8,86 A 11,39 A 13,68 A
12h 7,60 B 9,57 B 8,67 B
15h - 4,15 C -
6
Médias seguidas por letras iguais (minúsculas para tratamento e maiúsculas
para hora) não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Não houve produção de pepinos na ausência de agentes polinizadores. A
frutificação foi maior quando as abelhas podiam visitar as flores até às 10h30
(Tabela 8). A disponibilidade das flores à visitação pelas abelhas até às 12h30 não
favoreceu a frutificação, inclusive, a frutificação foi menor quando as flores
permaneceram durante toda a antese disponíveis às visitas das abelhas.
62
Tabela 8. Índices de frutificação (%) das cultivares Aodai HT (Ao) e Exocet (Ex)
em quatro períodos de visitação de abelhas, nos tratamentos que
apresentavam colméias com dois alvados (2a), que ficaram previamente
no escuro (Escuro) e retiradas do apiário no dia da introdução na estufa
(Normal).
Tratamentos
Período de Visitação
6h às 8h30
6h às 10h30
6h às 12h30
Livre Visitação
2a (6h-12h30) Ao 90,0 90,0 90,0 80,0
2a (6h-10h30) Ao 90,0 100,0 90,0 90,0
2a (8h30-12h30)
Ao
- 90,0 100,0 90,0
Escuro Ao 80,0 100,0 80,0 80,0
Normal Ao 80,0 90,0 80,0 70,0
Escuro Ex 55,0 70,0 85,0 90,0
Normal Ex 60,0 80,0 80,0 90,0
Médias 75,8 88,6 86,4 84,3
Os frutos produzidos a partir de flores que abertas a visitação das abelhas
dos sete tratamentos apresentaram características diferentes quanto ao peso,
comprimento e diâmetro, havendo interação entre os parâmetros avaliados e o
período de visitação das abelhas nas flores (Tabela 9).
Tabela 9. Valores de F (probabilidades), coeficientes de variação (CV) para peso,
comprimento e diâmetro dos frutos estabelecidos em diferentes períodos
de visitação pelas abelhas das colméias sem tratamento (1), escuro (2) e
dois alvados (3) em flores de pepino das duas cultivares (Aodai HT e
Exocet), em estufa.
Estatísticas
Peso
(g)
Comprimento
(cm)
Diâmetro
(cm)
F para bloco 4,30 (< 0,05) 3,78 (< 0,05) 4,58 (< 0,05)
F para tratamento (tr) 475,19 (< 0,05) 37,95 (< 0,05) 199,38 (< 0,05)
Resíduo (a) 1,12 (> 0,20) 2,18 (<0,05) 2,06 (< 0,05)
F para hora (hr) 221,94 (< 0,05) 128,27 (< 0,05) 72,26 (< 0,05)
F para tr x hr 43,62 (< 0,05) 10,22 (< 0,05) 20,08 (< 0,05)
CV (%) 7,3 4,53 4,34
No primeiro período de avaliação (6h às 8h30), os frutos da cultivar Aodai
HT foram mais pesados (p<0,05) que os da cultivar Exocet (Tabela 10). No
63
segundo período (6h às 10h30), os frutos da cultivar Exocet polinizados por
abelhas que ficaram três dias no escuro antes da introdução na estufa foram
menores (p<0,05) que os demais. No terceiro período (6h às 10h30), os frutos da
cultivar Aodai HT dos tratamentos dois e três foram mais pesados (p<0,05) que os
demais. No quarto período, livre visitação das flores durante toda a antese, os
frutos dos tratamentos dois e três foram mais pesados (p<0,05) que os frutos da
cultivar Exocet.
A disponibilidade de visita até às 8h30 não foi suficiente para que ocorresse
polinização satisfatória, pois, os frutos oriundos de flores abertas a visitação até às
10h30 foram mais pesados, indicando que as visitas devem ocorrer até este
horário. Visitas até às 12h30 apenas foram vantajosas para a cultivar Exocet que
recebeu as abelhas que ficaram em ambiente escuro antes da introdução na
estufa. Permitir que as abelhas pudessem visitar as flores durante toda a antese
não resultou na obtenção de frutos mais pesados em qualquer tratamento e em
57,1 % dos casos, os frutos foram menores que os obtidos a partir de flores
visitadas até às 10h30.
Os frutos do tratamento três pesaram, em média, 372,4 g, sendo 126,8 % e
69,4 % mais pesados que os pepinos obtidos nos tratamentos seis e sete, no
terceiro período (6h às 10h30). A permanência das abelhas por duas horas, do
direcionamento das abelhas para a estufa às 8h30 até às 10h30, quando as flores
foram cobertas, foi suficiente para que houvesse produção de frutos mais pesados
(p<0,05).
64
Tabela 10. Peso médio dos frutos (g) das cultivares Aodai HT (Ao) e Exocet (Ex)
de pepino em quatro períodos de visitação de abelhas nos tratamentos
que apresentavam colméias com dois alvados (2a), que ficaram
previamente no escuro (Escuro) e retiradas do apiário no dia da
introdução na estufa (Normal).
Tratamentos
Período de Visitação
6h às 8h30 6h às 10h30 6h às 12h30
Livre
Visitação
2a (6h-12h30) Ao 272,5 Ab
7
369,8 Aa 262,0 Bb 274,9 Bb
2a (6h-10h30) Ao 269,5 Ab 375,2 Aa 372,6 Aa 373,7 Aa
2a (8h30-12h30)
Ao - 372,4 Aa 372,8 Aa 373,9 Aa
Escuro Ao 265,0 Ab 363,1 Aa 241,7 BCb 244,1 BCb
Normal Ao 263,0 Ab 357,5 Aa 245,1 BCb 248,0 BCb
Escuro Ex 100,7 Bc 165,4 Cb 225,2 CDa 221,6 Ca
Normal Ex 136,6 Bc 221,5 Ba 200,9 Dab 176,0 Dbc
7
Médias seguidas por letras iguais, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha,
não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Na análise do comprimento dos frutos para o primeiro período, verificou-se
que não houve diferença entre os tratamentos que apresentavam a mesma
cultivar, sendo que os frutos da cultivar Aodai HT foram mais compridos que os da
cultivar Exocet (Tabela 11). No segundo período, os frutos originados a partir de
flores polinizadas pelas abelhas que ficaram 72 h em ambiente escuro antes da
introdução na estufa foram menores que os demais frutos obtidos. Os melhores
resultados para comprimento dos frutos quando as flores estavam abertas a
visitação das 6 h às 12h30 e durante toda a antese (livre visitação) foram obtidos
com a colméia de dois alvados dos tratamentos dois e três.
Em todos os tratamentos estabelecidos com a cultivar Aodai HT, os frutos
mais compridos foram obtidos quando as flores receberam visitas até às 10h30.
Com visitação até às 12h30, 60 % dos frutos tiveram tamanho menor que os
oriundos de flores visitadas até às 10h30. Nos tratamentos com a cultivar Exocet,
os frutos mais compridos foram os originados a partir de flores disponíveis a
visitação até às 12h30.
65
Tabela 11. Comprimento médio dos frutos (cm) das cultivares Aodai HT (Ao) e
Exocet (Ex) de pepino em quatro períodos de visitação de abelhas nos
tratamentos que apresentavam colméias com dois alvados (2a), que
ficaram previamente no escuro (Escuro) e retiradas do apiário no dia da
introdução na estufa (Normal).
Tratamentos
Período de Visitação
6h às 8h30 6h às 10h30 6h às 12h30
Livre
Visitação
2a (6h-12h30) Ao 17,1 Ac
8
19,6 Aa 18,4 ABb 18,1 ABb
2a (6h-10h30) Ao 16,8 Ab 19,7 Aa 19,5 Aa 19,5 Aa
2a (8h30-12h30)
Ao - 19,5 Aa 19,4 Aa 19,4 Aa
Escuro Ao 17,2 Ab 19,1 Aa 17,8 Bb 18,1 ABb
Normal Ao 17,1 Ab 19,0 Aa 18,2 ABb 18,1 ABb
Escuro Ex 14,0 Bc 16,7 Bb 18,8 ABa 17,7 BCb
Normal Ex 14,7 Bc 18,3 Aab 19,2 ABa 16,6 Cbc
8
Médias seguidas por letras iguais, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha,
não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
Os tratamentos que apresentaram os frutos mais pesados e compridos
tiveram maior diâmetro. Com visitas as flores até às 10h30, os frutos de todos os
tratamentos tiveram maior diâmetro que os frutos oriundos de flores visitadas até
às 8h30 (Tabela 12).
Tabela 12. Diâmetro médio dos frutos (cm) das cultivares Aodai HT (Ao) e Exocet
(Ex) de pepino em quatro períodos de visitação de abelhas nos
tratamentos que apresentavam colméias com dois alvados (2a), que
ficaram previamente no escuro (Escuro) e retiradas do apiário no dia da
introdução na estufa (Normal).
Tratamentos
Período de Visitação
6h às 8h30 6h às 10h30 6h às 12h30
Livre
Visitação
2a (6h-12h30) Ao 5,1 Ab
9
5,6 Aa 4,7 Bb 4,8 Bb
2a (6h-10h30) Ao 5,0 Ab 5,6 Aa 5,5 Aa 5,6 Aa
2a (8h30-12h30)
Ao - 5,5 Aa 5,5 Aa 5,6 Aa
Escuro Ao 5,0 Ab 5,4 Aa 4,6 Bc 4,6 Bc
Normal Ao 4,9 Ab 5,4 Aa 4,8 Bb 4,7 Bb
Escuro Ex 3,6 Cc 4,3 Bb 4,5 Bab 4,6 Ba
Normal Ex 4,1 Bb 4,6 Ba 4,1 Cb 4,2 Cab
9
Médias seguidas por letras iguais, maiúsculas na coluna e minúsculas na linha,
não diferem estatisticamente entre si (P>0,05), pelo teste de Tukey.
66
Para a obtenção dos maiores frutos da cultivar Exocet, as suas flores
tiveram que ficar duas horas mais disponíveis a visitação das abelhas
Africanizadas que as flores da cultivar Aodai HT. Como a cultivar Exocet produz
menos flores masculinas e estas produzem menos grãos de pólen que as flores
masculinas da cultivar Aodai HT, foram necessárias mais visitas para que a
polinização fosse adequadamente realizada. Permitir que as abelhas visitassem
as flores durante todo o período de antese não foi favorável a produção de
pepinos das duas cultivares. As colméias com dois alvados possibilitaram o
gerenciamento da quantidade de tempo que as abelhas tiveram para visitar as
flores de pepino.
CONCLUSÃO
As flores femininas apareceram aproximadamente duas semanas após as
masculinas na cultivar Aodai HT. Na cultivar Exocet as flores dos dois sexos
surgiram concomitantemente.
A cultivar Aodai HT produziu mais flores masculinas e Exocet mais
femininas. A cultivar Exocet apresentou comportamento ginóico, com 64 % de
flores femininas.
A antese teve tempo médio de 10 horas para as duas cultivares de pepino
tipo Aodai.
A concentração de açúcares do néctar em pepino japonês foi maior em
flores femininas e no período da tarde.
A produção de grãos de pólen foi aproximadamente de 8.450 grãos de
pólen por flor de pepino da cultivar Aodai HT. As flores de Exocet produziram 46,7
% menos grãos de pólen.
A viabilidade dos grãos de pólen é alta tanto no período da manhã quanto
no período da tarde e os estigmas foram receptivos até às 3 h da tarde, indicando
que tais fatores não são limitantes na polinização de pepino Aodai.
67
O nível de visitação foi maior na estufa que recebeu a colméia com dois
alvados. As visitas eram iniciadas às 7 h e o pico de visitação se dava por volta
das 9 h. A partir das 13h, havia drástica redução de visitas das abelhas às flores.
A abelha africanizada não coletou pólen da cultivar Exocet.
Não houve produção de pepinos na ausência de agentes polinizadores.
Flores de pepinos das duas cultivares resultaram em frutos maiores quando a
visitação ocorreu até às 10h30, quando comparados aos frutos obtidos de flores
que receberam visitas até às 8h30. A visitação após as 10h30 não contribuiu para
o aumento do peso, comprimento e diâmetro dos frutos.
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71
CAPÍTULO 4 – MANEJO, COMPORTAMENTO E DESEMPENHO DE ABELHAS
AFRICANIZADAS EM ESTUFA
RESUMO – As abelhas Africanizadas são excelentes polinizadores de diversas
culturas. Porém, o manejo destas abelhas para polinização em estufas deve ser
aprimorado, pois, as abelhas não estão adaptadas ao confinamento. Os objetivos
desse trabalho foram avaliar o desempenho e comportamento de abelhas
Africanizadas (Apis mellifera) em estufas nas quais havia produção de pepinos
(Cucumis sativus), analisando-se o comportamento das abelhas quanto ao tipo e
horário de visitação às flores, fluxo de abelhas no alvado das colméias e o efeito
dos tratamentos sobre a quantidade de cria, alimento e população das colméias.
Os tratamentos um, dois e três consistiam de colméias com dois alvados que
permitiam o direcionamento das abelhas para dentro e fora da estufa, diferindo-se
pelos horários nos quais era permitida a visitação dentro da estufa (cultivar Aodai
HT). No tratamento quatro, as colméias foram colocadas antes de serem
introduzidas na estufa (cultivar Aodai HT) em ambiente escuro. No tratamento
cinco, as colméias foram introduzidas na estufa (cultivar Aodai HT) no mesmo dia
da retirada do apiário. O tratamento seis foi igual ao quatro, diferindo pela cultivar
(Exocet). O tratamento sete foi igual ao cinco, diferindo pela cultivar (Exocet). As
abelhas se adaptaram a colméia com dois alvados. O direcionamento das abelhas
para o exterior da estufa no início da manhã com redirecionamento das abelhas
para o interior da estufa às 8h30 estimula a visitação das abelhas às flores das
plantas de dentro da estufa. A introdução de abelhas em estufas resulta em
declínio populacional e redução da área de cria e alimento, porém, as perdas são
menores nas colméias que podem ter acesso ao campo em parte do dia.
Palavras-chave: bem-estar animal, cria, frutificação, pepino, polinização.
72
MANAGEMENT, BEHAVIOR AND PERFORMANCE OF AFRICANIZED
HONEYBEES IN GREENHOUSES
SUMMARY – Africanized honeybees are excellent pollinators of many crops.
However, the management of these bees for pollination in greenhouses should be
improved because these insects are not adapted to confinement conditions. The
aim of this study was to evaluate the performance and behavior of Africanized
honeybees (Apis mellifera) in greenhouses in which cucumbers (Cucumis sativus)
were produced. We examined the behavior of the honeybees on the type and
period of visitation to the flowers, numbers of honeybees entering and leaving the
hives and the effect of the treatments on the quantity of brood, food and population
of the hives. The treatments one, two and three consisted of hives with two
entrances allowing the direction of bees inside and outside of the greenhouse,
differing on the time that the visits were allowed inside the greenhouse (cultivar
Aodai HT). In the treatment four, the hives were placed before the introduction into
the greenhouse (Aodai HT) in dark place for three days. In treatment five, the
beehives were introduced in the greenhouse (Aodai HT) on the same day that they
were removed of the apiary. The treatment six was equal to four, differing by
cultivar (Exocet). The seven treatment was equal to five, differing by cultivar
(Exocet). The bees adapted themselves to the beehive with two entrances.
Allowing the bees making visits outside the greenhouse in early morning with
redirection of bees into the greenhouse at 8:30 a.m. stimulates the bees visitation
to flowers of plants in the greenhouse. The introduction of bees in greenhouses
results in declining population and reduced brood and food area, however, the
losses are smaller in hives that could access outside the greenhouse some hours
every day.
Keywords: animal welfare, brood, cucumber, fruit set, pollination.
73
INTRODUÇÃO
As plantas dióicas e as monóicas diclinas são dependentes dos agentes
polinizadores para que ocorra a formação de frutos e sementes, devendo haver
obrigatoriamente a polinização cruzada (IMPERATRIZ-FONSECA, SARAIVA e
DeJONG, 2006). Outras plantas que podem se reproduzir através de
autopolinização são beneficiadas se houver polinização cruzada, pois, há
incremento da produção tanto na quantidade quanto na qualidade dos frutos
obtidos (McGREGOR, 1976; DELAPLANE e MAYER, 2000).
No Brasil, as abelhas nativas, agentes polinizadores efetivos de muitas
culturas comerciais e tantas outras que fazem parte dos biomas do país, estão
tendo um declínio populacional que se agrava progressivamente. O
desmatamento, queimadas e uso de agrotóxicos têm impedido que os níveis de
produção agrícola ideais sejam atingidos por causa da ausência de agentes
polinizadores (COUTO, 1989; NOGUEIRA-COUTO, 2002; GHAZOUL, 2005;
STEFFAN-DEWENTER, POTTS e PACKER, 2005).
A dependência por abelhas que efetuam a polinização eficazmente em
várias culturas e que tenham manejo conhecido é cada vez maior, com grande
destaque para a abelha Apis mellifera (COUTO, 1989). Nos Estados Unidos, são
alugadas anualmente mais de 2,5 milhões de colméias de A. mellifera para a
polinização de várias culturas (MORSE e CALDERONE, 2000).
A eficiência das abelhas A. mellifera como agentes polinizadores de várias
Cucurbitáceas é demonstrada por vários autores, como no caso das abóboras
(COUTO, PEREIRA e COUTO, 1990; ALVES, 2000; NICODEMO, 2002), melão
(TRINDADE et al., 2004) e pepino (NOGUEIRA-COUTO e CALMONA, 1993;
AMBROSE et al., 1995; GINGRAS, OLIVEIRA e GINGRAS, 1997; SUHAIL et al.,
2001).
O pepino (Cucumis sativus), oriundo da Índia, precisa de temperaturas
médias acima de 20 ºC para que haja pleno desenvolvimento de suas plantas. O
cultivo em casas de vegetação resulta em maior quantidade de frutos obtidos,
74
pois, além das maiores temperaturas, chuvas, ventos e granizos não danificam as
plantas (ROBINSON e DECKER-WALTERS, 1999).
Temperaturas acima de 20 ºC favorecem o desenvolvimento da planta do
pepino. Cientes disso, os produtores intensificaram o seu cultivo em ambientes
protegidos que também favorecem na diminuição dos ventos, chuvas e granizo e
impede o ataque de vários predadores no ambiente (ROBINSON e DECKER-
WALTERS, 1999).
Visando-se níveis ideais de produtividade em estufas, a presença de
agentes polinizadores nesses ambientes é imprescindível. A introdução de
abelhas em estufas precisa ser estudada, pois, estes insetos não estão adaptados
ao confinamento, principalmente as Africanizadas, uma vez que, no ambiente
natural, viajam quilômetros de distância e a mais de 5 m de altura (COUTO e
COUTO, 2006; MORETI e MARCHINI, 1998).
Os objetivos desse trabalho foram avaliar o desempenho e comportamento
de abelhas Africanizadas sob diferentes tipos de manejo em estufas nas quais
havia produção de pepinos, analisando-se o comportamento das abelhas quanto
ao tipo e horário de visitação às flores e demais partes da estufa, fluxo de abelhas
no alvado das colméias e o efeito dos tratamentos nas colméias sob a quantidade
de cria, alimento e abelhas.
MATERIAL E MÉTODOS
Foi realizado um ensaio utilizando-se a cultura de pepino (Cucumis sativus
L.) tipo Aodai, cultivares: Aodai HT, não ginóico e, Exocet, ginóico. Em dezembro
de 2006, sementes de pepino das duas cultivares foram semeadas em bandejas
contendo substrato e mantidas em estufas por 20 dias. Após este período, as
mudas foram transplantadas para estufas localizadas na USP/Ribeirão Preto.
As três estufas tipo arco, com 8x13 m e pé direito de 1,8 m, cobertas com
filme de polietileno de baixa densidade e revestidas nas laterais com tela anti-
75
afídeo, eram totalmente fechadas. Em uma das estufas foi plantada a cultivar
Exocet e, nas outras duas, a cultivar Aodai HT.
As plantas de pepino, em número de 288 e 144 para as cultivares Aodai HT
(duas estufas) e Exocet (uma estufa), respectivamente, com espaçamento de 0,50
m entre plantas e 1,0 m entre linhas, foram adubadas baseando-se na análise do
solo e recomendações do Boletim Técnico 100-IAC (RAIJ et al., 1997), através de
fertirrigação.
Foram utilizadas colméias de abelhas Africanizadas (Apis mellifera),
submetidas a manejos diferentes. Em uma das duas estufas onde foi plantada a
cultivar Aodai HT, fez-se uma abertura na tela a 1,4 m de altura, para que uma
colméia com dois alvados (manejo 1) fosse introduzida, de tal modo que um dos
alvados ficasse para dentro e o outro para fora da estufa.
No manejo de abelhas em colméia com dois alvados, adaptou-se um núcleo
de cinco quadros, construindo-se um alvado no lado oposto ao alvado já existente.
A 2,5 cm acima do alvado foi feita uma abertura circular, com 3,0 cm de diâmetro.
Internamente, junto a abertura, foi acoplada uma tela de malha fina, na forma de
funil. A tela tinha comprimento de 7,0 cm e no seu final, a abertura era de apenas
0,5 cm. Desta forma, tal abertura, localizada a mesma distância das duas laterais,
ficava a 7 cm de distância do alvado, impedindo a saída por tal abertura. Para a
saída das abelhas para o exterior da estufa, o alvado original era fechado com
uma placa de metal que se encaixava no local, podendo sair da caixa apenas pelo
outro lado que também possuía um alvado original e uma entrada secundária. As
abelhas que estavam na estufa e regressavam a colméia tinham acesso a colméia
pela entrada circular auxiliar.
Como as telas foram colocadas numa posição que habitualmente é
ocupada pelo caixilho, optou-se por substituir o caixilho de ninho por um caixilho
de melgueira, que é menor, de tal forma que a colméia ficasse com quatro
caixilhos de ninho e um de melgueira no centro.
Para a tomada de dados durante a florada com o núcleo de dois alvados,
foram utilizadas três colméias. Cada colméia permaneceu 10 dias na abertura da
tela da estufa. Nos primeiros 10 dias, o alvado que dava acesso às abelhas ao
76
interior da estufa ficava aberto até às 12h30, sendo que, em seguida, o alvado
interno era fechado e o externo aberto, permanecendo assim até o final do dia,
com tais procedimentos sendo repetidos diariamente no período (tratamento 1).
No segundo período de avaliação, o alvado que dava acesso ao interior da estufa
ficava aberto até às 10h30. Nesse mesmo horário, o alvado externo era aberto
(tratamento 2). No terceiro período, desde o alvorecer até às 8h30, as abelhas
tinham acesso ao lado externo da estufa. Nesse horário, o alvado externo era
fechado e o interno aberto e, às 12h30, o externo era novamente aberto e o
interno fechado (tratamento 3).
Nas outras duas estufas, cada uma com uma cultivar (Aodai HT e Exocet),
foi feito um revezamento de colméias com dois manejos. Para o manejo 2, as
colméias ficavam antes de serem introduzidas na estufa, por 72 h, em uma sala
escura, com alimentação e fornecimento de água. Estas colméias foram colocadas
na estufa com a cultivar Aodai HT no primeiro e terceiro períodos (tratamento 4).
No segundo período, uma colméia manejada da mesma forma, foi colocada na
estufa com a cultivar Exocet (tratamento 6).
No primeiro e terceiro períodos a estufa com a cultivar Aodai HT
(tratamento 5), e, no segundo período, a estufa com a cultivar Exocet (tratamento
7), foram ocupadas com uma colméia retirada do apiário no dia da introdução,
sem qualquer tratamento (manejo 3).
As colméias dos manejos 2 e 3 foram introduzidas no centro das estufas
sobre um suporte com 30 cm de altura. Cada colméia foi utilizada uma única vez
devido o enfraquecimento ocasionado em função do confinamento.
A freqüência das visitações dos insetos, no decorrer do dia, foi obtida por
contagem durante 10 minutos, a cada hora, desde o início da visitação até o
término, através de observação visual, percorrendo cada estufa. Utilizou-se um
delineamento em blocos casualizados (blocos=dias) com 4 repetições, em
esquema de parcelas subdivididas no tempo, com 7 tratamentos (colméias
manejadas diferentemente em duas cultivares de pepino) nas parcelas e nas sub-
parcelas as horas.
77
O desempenho das colméias foi avaliado através do mapeamento de todos
os quadros dos núcleos no dia da introdução e no dia seguinte à retirada das
abelhas das estufas (AL-TIKRITY et al., 1971).
Durante o período de permanência das colméias dentro das estufas, foi
verificada a temperatura através de dois termômetros. Um foi colocado no interior
da estufa e o outro dentro da colméia, sobre o assoalho da caixa introduzida no
centro da estufa.
Para as análises estatísticas, os dados obtidos foram submetidos a análise
de variância e para as comparações múltiplas utilizou-se o teste de Tukey, ao
nível de significância de 5 %. As análises foram realizadas no SAS (1993).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
As abelhas adaptaram-se a colméia com dois alvados, inclusive com
aterrissagens de campeiras pela entrada auxiliar, mesmo com a principal aberta.
Nenhuma abelha saiu da colméia pelas entradas secundárias, sendo que esta
colméia permitiu o controle total do direcionamento das abelhas, quer seja para
dentro ou para fora das estufas.
As colméias que ficaram durante os 10 dias dentro da estufa foram
posicionadas no seu centro e, as com dois alvados, no centro de uma lateral com
8 m, com um alvado para dentro e outro para fora. Contudo, em todos os casos,
as flores de todas as plantas das estufas foram visitadas uniformemente. Houve
diferença entre os tratamentos para coleta de néctar e pólen e para fluxo de
abelhas no alvado das colméias (Tabela 1).
78
Tabela 1. Valores de F (probabilidades) e Coeficiente de Variação (CV) para o
número de visitas de abelhas Africanizadas que coletaram néctar e pólen
em flores das duas cultivares (Aodai HT e Exocet) de pepino em estufa e
número de abelhas saindo e entrando nas colméias dos sete tratamentos
(tr) (dados transformados em √x + 0,5).
Estatísticas
Néctar
Pólen
Fluxo
Masculina Feminina Saída Entrada
F para bloco
11,96
(< 0,05)
4,06
(< 0,05)
12,83
(< 0,05)
10,58
(< 0,05)
10,87
(< 0,05)
F para tr
28,44
(< 0,05)
12,13
(< 0,05)
23,26
(< 0,05)
128,84
(< 0,05)
107,92
(< 0,05)
Resíduo (a)
5,08
(< 0,05)
4,00
(< 0,05)
4,32
(< 0,05)
8,95
(< 0,05)
8,05
(< 0,05)
F para hora
55,00
(< 0,05)
26,59
(< 0,05)
14,33
(< 0,05)
22,40
(< 0,05)
11,25
(< 0,05)
F para tr x hora
5,53
(< 0,05)
2,11
(< 0,05)
3,90
(< 0,05)
8,25
(< 0,05)
5,10
(< 0,05)
CV (%) 100,0 131,7 222,2 51,6 56,3
A visitação das abelhas às flores de todas as estufas foi iniciada desde o
início do período de antese. A freqüência das visitas aumentou até às 9 h em
todas as cultivares. A partir de então, houve uma redução do número de abelhas
que se dirigiam as flores (Figuras 1, 2 e 3). Analisando-se os manejos realizados
nas colméias, verifica-se que o desempenho foi melhor nas colméias com dois
alvados (manejo 3), principalmente para a coleta de pólen, que é fundamental
para que ocorra polinização.
As colméias que ficaram três dias em ambiente escuro antes de serem
introduzidas na estufa apresentaram menor visitação as flores para coleta de
pólen. Algumas operárias destas colméias, no dia da introdução na estufa, ficavam
retirando as abelhas que morreram durante os três dias que o núcleo permaneceu
no escuro.
79
A coleta de alimento se deu mais cedo na colméia com dois alvados
(manejo 3). As primeiras horas do dia são fundamentais para que as abelhas
coletem pólen para manutenção das crias. Tal fato foi observado nas colméias do
tratamento 3 e nas demais colméias do apiário da USP em comparação às
colméias que ficaram o tempo todo confinadas, indicando que, em estufas, a
visitação se inicia mais tarde. Na natureza, as abelhas coletam pólen
principalmente nas primeiras horas do dia, pois, muitas flores estão se abrindo
nesse horário (McGREGOR, 1976; COUTO e COUTO, 2006; REYES-CARRILLO
et al., 2007).
Em todas as estufas havia abelhas que visitavam as flores e também
aquelas que ficavam tentando sair da estufa, pois, ficavam incessantemente
batendo contra a tela.
Figura 1: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando néctar em flores
masculinas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
0
5
10
15
20
25
30
35
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas coletando néctar em flores
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
Escuro Exocet
Normal Exocet
80
Figura 2: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando néctar em flores
femininas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
Figura 3: Freqüência de visitas de Africanizadas coletando pólen em flores
masculinas de duas cultivares de pepino ao longo do dia, em estufa, nos
sete tratamentos.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16
Número de abelhas coletando néctar em flores
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
Escuro Exocet
Normal Exocet
0,0
5,0
10,0
15,0
20,0
25,0
30,0
35,0
40,0
45,0
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
Número de abelhas coletando pólen
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30)
Aodai
2 alvados (6h - 10h30)
Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30)
Aodai
Escuro Aodai
Normal Aodai
81
O fluxo de abelhas entrando e saindo das colméias foi maior nas colméias
que logo ao amanhecer puderam coletar alimento fora da estufa (Figuras 4). Além
de começarem a trabalhar mais cedo, a freqüência de visitas dentro da estufa foi
maior na colméia do manejo 3. Nestas colméias, o número de abelhas que saía da
pelo alvado em busca de alimento entre 6 h e 7 h era 13,8 vezes maior que o
número médio de abelhas das colméias que no início da manhã só tinham acesso
ao interior das estufas.
Com o final da coleta de pólen e néctar entre 13 h e 15 h, respectivamente,
nas flores de pepino, as abelhas das colméias que ficaram totalmente confinadas
não tiveram como coletar alimento a partir desse horário, porém, ficavam entrando
e saindo da colméia. O número de abelhas regressando ao alvado destes núcleos
a partir das 16 h representou 25,2 % do total de regressos das campeiras às suas
respectivas colméias.
A saída de abelhas das colméias com dois alvados aumentou a medida que
as abelhas tiveram maior período de tempo disponível para coletar alimento no
lado de fora da estufa. O número total de saídas de abelhas das colméias do
tratamento 3 foi 570,3 % e 209,0 % superior ao número de abelhas que saíam
pelo alvado das colméias dos tratamentos 1 e 2, respectivamente. Estas abelhas
puderam coletar alimento, resinas e água no período que estavam fora da estufa.
82
Figura 4: Número de abelhas saindo (acima) e entrando (abaixo) pelo alvado das
colméias colocadas em estufas para cultivo de pepino, nos sete
tratamentos.
Todas as colméias tiveram redução da área de cria, mel e pólen durante o
período que ficaram nas estufas (Figura 5). A redução foi menor nas colméias do
0,0
20,0
40,0
60,0
80,0
100,0
120,0
140,0
160,0
180,0
200,0
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Número de abelhas saindo das colmeias
Horário (h)
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20
Número de abelhas entrando nas colmeias
Horário (h)
2 alvados (6h - 12h30) Aodai 2 alvados (6h - 10h30) Aodai
2 alvados (8h30 - 12h30) Aodai Escuro Aodai
Normal Aodai Escuro Exocet
Normal Exocet
83
manejo 1, pois, puderam coletar água e alimento fora das estufas. A redução da
área de cria das colméias 4, 5, 6 e 7 foi superior a 70%, indicando que estes
enxames teriam drástica redução populacional nos dias seguintes caso
permanecessem nas estufas.
A alimentação inadequada, principalmente quanto aos níveis de proteína
da dieta das larvas, impede o pleno desenvolvimento das glândulas
hipofaringeanas. Dessa forma, enquanto nutrizes, estas abelhas não conseguem
alimentar as larvas adequadamente (DUSTMANN e OHE, 1988; CRAILSHEM et
al., 1992).
Figura 5: Redução das áreas de crias, pólen e mel das colméias que foram
introduzidas em estufas para polinização de pepino, nos sete tratamentos
no período de 10 dias.
Além da menor redução da área de crias, alimento e abelhas das colméias
do manejo 1, o produtor tem o manejo da cultura facilitado porque pode realizar os
tratos culturais e colheita no período que as abelhas estão realizando visitas no
0
20
40
60
80
100
2 alvados
(6h - 12h30)
Aodai
2 alvados
(6h - 10h30)
Aodai
2 alvados
(8h30 -
12h30)
Aodai
Escuro
Aodai
Normal
Aodai
Escuro
Exocet
Normal
Exocet
Redução da área (%)
Tratamentos
Cria Pólen Mel
84
lado de fora, não havendo riscos de ser ferroado pelas abelhas. A aplicação de
inseticidas e demais agrotóxicos pode ser feita sem que a colméia seja retirada da
estufa, desde que o alvado interno esteja fechado.
Além do estresse ocasionado as abelhas devido a restrição de espaço a ser
explorado, a estufa é um ambiente que possui temperaturas mais altas que as
temperaturas de um campo aberto (CERMEÑO, 1979; SGANZERLA, 1995).
Sendo assim, além da dificuldade da adaptação no ambiente fechado, a
colméia deve regular a sua temperatura de tal forma que a cria não seja
prejudicada, direcionando para tal atividade várias abelhas e aumentando a
demanda energética das operárias. Analisando-se a Figura 6, verifica-se que a
temperatura dentro da colméia variou menos que a da estufa, mesmo estando
dentro da estufa.
A variação térmica dentro da estufa oscilou entre 18,8 e 37,7
o
C e, entre
24,8 e 31,1
o
C no interior da colméia (Figura 6).
Figura 6: Temperaturas médias durante todo o dia, de uma colméia instalada
dentro da estufa e do interior da estufa, desde o início até o final do
experimento.
85
A temperatura do ambiente interfere na eficiência polinizadora das abelhas.
As campeiras efetuam vôo para coletar alimento quando as temperaturas estão
dentro do limiar de conforto térmico. Raças de abelhas de uma mesma espécie
podem viver em regiões com diferentes gradientes microclimáticos desde que
estejam adaptadas (CORBET et al., 1993).
Para a refrigeração da colméia, caso esta não tenha acesso para fora da
estufa, como em colméias com dois alvados, deve-se colocar um bebedouro
dentro da estufa, pois, as abelhas utilizam a água para refrigerar a colméia
(COUTO e COUTO, 2006).
As maiores temperaturas das estufas quando comparadas as temperaturas
do ambiente externo, beneficiam algumas culturas, como o pepino (SGANZERLA,
1995). Porém, para as abelhas, o clima e a quantidade de recursos disponíveis
nas estufas não são ideais. Como elas são fundamentais no processo produtivo,
pois, efetuam a polinização, a utilização da colméia com dois alvados pode
propiciar menor estresse as abelhas se comparadas com as que permanecem
durante todo o tempo dentro das estufas.
CONCLUSÃO
As abelhas Africanizadas se adaptaram a colméia com dois alvados,
visitando flores em parte do dia dentro da estufa e o restante fora.
As abelhas começam a trabalhar mais cedo no campo do que dentro de
estufas.
A abertura do alvado externo das colméias com dois alvados no início da
manhã aumentou a freqüência de abelhas que são direcionadas para estufa em
seguida.
A introdução de abelhas Africanizadas em estufas resultou em declínio
populacional e redução da área de cria e alimento, porém, as perdas são menores
nas colméias cujas abelhas tiveram acesso ao campo em parte do dia.
86
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