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DEBORA COELHO MOURA
TESE DE DOUTORADO
INTERAÇÕES ENTRE PLANTAS E ABELHAS NAS MATAS CILIARES DO
RIO SÃO FRANCISCO
RECIFE – PE
2008
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DEBORA COELHO MOURA
INTERAÇÕES ENTRE PLANTAS E ABELHAS NAS MATAS CILIARES DO
RIO SÃO FRANCISCO
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Biologia Vegetal da Universidade Federal de
Pernambuco como parte dos requisitos necessários
à obtenção do titulo de Doutor em Biologia
Vegetal.
Orientador: Prof. Dr. Clemens Schlindwein
RECIFE – PE
2008
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DEBORA COELHO MOURA
INTERAÇÕES ENTRE PLANTAS E ABELHAS NAS MATAS CILIARES DO
RIO SÃO FRANCISCO
Tese de Doutorado submetida para apreciação da banca examinadora:
________________________________________________
Prof. Dr. Clemens Schlindwein (Orientador)
_________________________________________________
Antônio Fernando Morais de Oliveira (UFPE)
_________________________________________________
Celso Feitosa Martins (UFPB)
__________________________________________________
Fernando Amaral da Silveira (UFMG)
___________________________________________________
Margareth Ferreira Sales (UFRPE)
____________________________________________________
Jarcilene S. Almeida Cortez (UFPE)
____________________________________________________
Luciana Iannuzzi (UFPE)
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DEDICATÓRIA
As duas pessoas que mais amo e são minhas
verdadeiras amigas:
Minha mãe, Cícera Coelho Moura.
Minha irmã, Suzana Coelho Moura.
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AGRADECIMENTOS
Primeiramente a Deus, pelos mais singelos dons que a mim foi concebido: a vida, a inteligência e
força de vontade para lutar.
A Fundação de Amparo a Pesquisa de Alagoas, por ter concedido a bolsa de doutorado para
realização do curso.
Ao Herbário do Instituto do Meio Ambiente de Alagoas na pessoa de Rosângela Lyra Lemos e
Maria Noemia Rodrigues pela ajuda na realização desse trabalho.
A Departamento de Meio ambiente da CHESF, na pessoa da Srª Valéria Vanda Brasil, Paulo
Belchior, Ronaldo Jucá e Paulo Francisco Barbosa da Coordenadoria Especial do Empreendimento
Itaparica – CEI
Ao professor Dr. Clemens Schlindwein, pela atenção, paciência, dedicação, tolerância e orientação
em todas as etapas do curso.
Aos Professores Drª Eugenia Cristina Pereira, Fernando Mota Filho que muito me incentivou com
sua amizade.
A Professora Drª Iva Carneiros Leão Barros, que mesmo não sendo de seu grupo de pesquisa tem
me acolhido como mãe, demonstrando seu carinho e atenção.
A Professora Drª Suzene Izídio da Silva que muito me ajudou com sua atenção e carinho nos
momentos mais angustiantes.
A Euclides Apolinário Pina pelo carinho, compreensão, atenção.
A minha segunda mãe Judite de Assis Carvalho que tem me apoiado nas horas mais críticas da vida.
Aos meus tios Maria José Coelho e Richardson Rocha que muito me ajudaram nas horas que mais
precisei, a vocês um muito obrigado.
A Neison Freire, pelo grande apoio, carinho, amizade, a você muito obrigado.
Aos funcionários do curso de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, em especial ao Hidelbrando
Manoel da Silva.
Ao Prof. Dr. José Santino de Assis, pelo incentivo na vida profissional e grande amizade.
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A Helder Santos pelo apoio inestimável.
As três que eram colegas e no decorrer do curso tornaram-se minhas amigas Sheila Milena Soares,
Maise-Silva e Raquel Pick.
Ao amigo de curso in memorian Domingos Pimentel, pela amizade e paciência que teve comigo nos
meus dias de lamentação.
As minhas amigas Débora Costa e Maria de Fátima que muito me ajudaram na hora que precisei.
Aos Colegas da Sementeira Xingó, que sempre estiveram ao meu lado para me ajudar, pois sem eles
não teria condições de realizar este trabalho: Eraldo Martins de Souza (Coordenador de Produção de
mudas), Erivaldo Solon da Costa, Gilmar Menezes, Hélio da Costa, Odilon dos Santos, motoristas e
a Ivanildo Gomes Ribeiro (Chefe de transporte CHESF/SACX).
Aos meus amigos Damião de Oliveira e José Ilton dos Santos pela atenção, e diversão durante as
coletas de campo.
A Marlene Carvalho de A. Barbosa pela atenção, carinho e apoio que tem me dedicado.
As pesquisadoras do IPA que identificou grande parte das plantas melitófilas Rita de Cássia Pereira
Galindo, Ana Luiza Du Bocage Neta, Maria Bernadete Costa de Silva e Maria Olívia de Oliveira
Cano.
A Maria de Fátima Lucena, Iranildo Melo, Marcondes Oliveira, Elizabeth Córdula pela
identificação das plantas.
A Carlos Eduardo Nobre e Carlos Eduardo Pinto pela compreensão e ajuda na hora que mais
precisei, a vocês meu muito obrigado!
Aos Dr. André Maurício dos Santos e Drª Virgínia Leite, pela amizade e dicas na realização deste
trabalho.
Aos colegas do grupo de pesquisa Plebeia, Reisla Oliveira, Paulo Millet e Artur Maia.
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SUMÁRIO
DEDICATÓRIA IV
AGRADECIMENTO V
APRESENTAÇÃO 1
CAPÍTULO 1. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 3
CAPÍTULO 2. COMUNIDADE DE ABELHAS E PLANTAS NA MATA CILIAR DO RIO
SÃO FRANCISCO EM ALAGOAS E SERGIPE
13
CAPÍTULO 3. MATA CILIAR DO RIO SÃO FRANCISCO COMO BIOCORREDOR
PARA EUGLOSSINI (HYMENOPTERA, APIDAE) DE FLORESTAS TROPICAIS
ÚMIDAS
62
CAPÍTULO 4. DICOGAMIA E HERCOGAMIA RECÍPROCA FAVORECEM O FLUXO
DE PÓLEN INTERMORFO EM MELOCHIA TOMENTOSA (STERCULIACEAE)
ARBUSTO DISTÍLICO DA CAATINGA?
74
CAPÍTULO 5. POLINIZAÇÃO DE PARKINSONIA ACULEATA L. (CAESALPINIACEAE)
NA CAATINGA
106
Conclusão 138
Resumo 139
Abstract 140
Anexos 141
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8
APRESENTAÇÃO
O semi-árido brasileiro cobre 900 km
2
,
correspondendo 54% da região Nordeste e 11% do território
brasileiro
(Ferri 1980) e é coberta principalmente pela caatinga, uma floresta tropical seca que perde
suas folhas durante a estação seca (Egler 1951, Ferri 1980, Andrade-Lima 1981). Sob influência de
cursos d´água encontram-se matas ciliares que apresentam uma diversidade fisionômica e florística
própria (Egler 1951, Ferri 1980, Andrade-Lima 1981, Sampaio & Salcedo 1993, Lemos 1999),
selecionando e distribuindo espécies vegetais e animais ao longo dos cursos d’água (Mantovani
1989).
As matas ciliares possuem ecologia e biota própria, pois fornece condições favoráveis o ano todo.
Os animais da caatinga também utilizam os recursos disponíveis das Matas Ciliares. Por isso, as
matas ciliares são biologicamente importantes e, provavelmente são mais diversificadas que a
Caatinga. No Rio São Francisco, único rio permanente do semi-árido brasileiro possui uma mata
ciliar que está fortemente impactada pelo desmatamento (Cardoso da Silva et al. 2003). Assim, por
exemplo, as abelhas que ocorrem nas Ciliares não são conhecidas.
O estudo foi desenvolvido nas matas ciliares do rio São Francisco, ao longo de três anos ativos: a)
inventário de abelhas e plantas associadas. Este estudo que foi realizado ao longo de um ano, em
2005, e teve como objetivo analisar a composição, riqueza e abundância das abelhas e plantas
associadas (Capítulo 2). b) inventário rápido da composição de espécie de Euglossini, utilizando
iscas de cheiro, a fim de verificar se as Matas Ciliares do Rio São Francisco formavam um corredor
ecológico para as abelhas dessa tribo, que são mais comuns na Floresta Atlântica e no Cerrado e
com poucas espécies na região semi-áridas, como a Caatinga (capítulo 3). Dois estudos de caso de
polinização foram realizados, com plantas que se mostraram espécies alvo (“target species”) para
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muitas espécies de abelhas coletadas durante o inventário e, desta maneira, pareceram possuir um
papel importante para a apifauna em geral: c) polinização de Melochia tomentosa (Sterculiaceae),
um arbusto com floração longa e flores distílicas e d) polinização de Parkinsonia aculeata
(Caesalpiniaceae), uma árvore muito atrativa para abelhas de tamanho médio a grande. Nessa
espécie foram também analisados o papel da mudança de cor da pétala estandarte e a longevidade
floral (capítulo 5).
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CAPÍTULO 1
FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
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Apifauna
As abelhas reúnem aproximadamente 20.000 espécies, distribuídas em todos continentes (Michener
2000). A diversidade de Biomas e ecossistemas no Brasil, o privilegia abrigando cerca de 12.000,
de espécies de abelhas (Silveira et al. 2002, Alves-dos-Santos 2002).
As abelhas constituem um grupo monofilético de Hymenoptera, que desenvolveram numerosas
relações com as plantas (Silveira et al, 2002). Na caatinga, como em quase todos os outros tipos de
vegetação, as abelhas são os mais importantes grupos de polinizadores (Vidal 2002). Tanto fêmeas
quanto machos visitam flores para coletar néctar, principal fonte de energia, enquanto que as fêmeas
também coletam pólen e/ou óleos florais para alimentar as larvas (Michener, 1974; Roubik, 1989).
Quanto ao comprimento da língua, as abelhas podem ser divididas em dois grupos: 1) de língua
curta 2) e de língua longa. Segundo Alexander e Michener (1995), as de língua curta devem ter
evoluído, quando a maioria das angiospermas ainda apresentava flores com corola rasa e ampla,
sem tubos florais compridos como Colletidae, Andrenidae e Halictidae; enquanto as abelhas de
língua longa, Megachilidae e Apidae, teriam se originado da coevolução com plantas de flores
tubulares (Roig-Alsina & Michener, 1993).
Existem abelhas oligoléticas, que são especializadas em coletar pólen em flores do mesmo gênero
ou família de planta. Estas, geralmente, possuem adaptações morfológicas, fisiológicas e
comportamentais para explorar os recursos florais. São exclusivamente solitárias e pertencem,
principalmente as famílias Andrenidae, algumas tribos de Apidae, Colletidae e Megachilidae. Já as
abelhas poliléticas, visitam um amplo número de flores, e são freqüentes em Apidae, Halictidae e
Xylocopinae (Schlindwein, 2000).
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O estudo das abelhas na Caatinga teve início com Ducke (1907, 1908, 1910). Os levantamentos
realizados sobre as abelhas e sua relação com a flora local foram feitos por Martins (1994), Aguiar
et al. (1995), Aguiar & Martins (1997), (1999, 2000), Aguiar et al. (2003), Aguiar (2003) e Moura
(2003). Todos esses levantamentos foram feitos na caatinga. Em ambiente úmido no domínio do
semi-árido foi realizado apenas um estudo no brejo de altitude em Caruaru (Locatelli & Machado
2001), e um trabalho foi feito nas matas ciliares do rio Sao Francisco, exclusivamente de Euglossini
utilizando iscas odores (Neves & Viana 1999).
A riqueza de espécies de abelhas na Caatinga é menor do que a das outras formações vegetais no
Brasil. Numa revisão, Zanella (2000) apresentou a composição e riqueza de espécies de abelhas da
caatinga, registrando 193 espécies pertencentes a 79 gêneros. Entretanto, várias espécies de abelhas
são endêmicas para a caatinga, como Ceblurgus longipalpis (Zanella 2000).
As plantas das matas ciliares oferecem recursos florais ao longo do ano para os polinizadores,
enquanto que à caatinga é altamente sazonal. As matas ciliares do rio São Francisco têm grande
importância na preservação da fauna e da flora, por estár conectada a outros ecossistemas regionais
da Floresta Atlântica, Caatinga e do Cerrado o que deve permitir o fluxo de animais dispersores e
polinizadores (Rodrigues et al. 2003).
As abelhas da tribo Euglossini possuem aproximadamente 200 espécies distribuídas em cinco
gêneros: Euglossa, Eulaema, Eufriesea, Exaerete e Aglae (Dressler 1982). Os indivíduos
apresentam porte robusto e brilho metálico (Kimsey 1980, 1982).
Essas abelhas possuem peças bucais longas que as permitem coletar néctar em flores tubulares
(Roubik 2004). As fêmeas possuem habilidade na coleta de pólen em anteras poricidas por vibração
(Buchmann 1980, 1983, Braga & Garófalo 2003, Alves-dos-Santos 2004). Além disso, possui um
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raio de vôo a grandes distâncias para coletar recursos florais, chegando a atingir 20 Km de vôo, para
coletar recursos florais (Janzen 1971, 1982).
Nas áreas remanescentes de florestas tropicais úmidas os machos de Euglossini visitam flores de
diversas famílias de plantas como Amaryllidaceae, Apocynaceae, Bignoniaceae, Euphorbiaceae,
Rubiaceae, Verbenaceae e Zingiberaceae entre outras (Ackerman 1893, Dressler 1982; Silveira et
al. 2002; Braga & Garófalo 2003), sendo considerada por Schlindwein (2000) como polinizadores
chaves dos ecossistemas neotropicais.
Na Floresta Atlântica ao Norte do rio São Francisco já foram registradas mais de 20 espécies de
Euglossini (Bezerra & Martins 2001, Martins & Souza 2005, Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005;
Darrault et al. 2006) e apenas três espécies foram citadas para a Caatinga: Euglossa (Euglossa)
cordata, E. (Euglossa) melanotricha e Eulaema (Apeulaema) nigrita (Zanella 2000, Zanella &
Martins 2003). Neves & Viana (1999) realizaram o primeiro estudo sobre riqueza e diversidade de
Euglossini no bioma Caatinga. No entanto, os autores estudaram apenas uma área localizada na
margem direita do médio curso do rio São Francisco.
Polinização
Tanto nas florestas tropicais úmidas como secas a polinização se apresentam como a primeira etapa
da reprodução sexuada das Angiospermas. Nas relações entre os visitantes florais e as flores várias
formas de especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais, surgiram ao longo da
história evolutiva (Grant 1950, Loken 1981, Simpson & Neff 1981). As espécies vegetais oferecem
recursos (néctar, pólen, óleo, perfumes) (Dressler 1982). Particularmente, as abelhas e
angiospermas são grupos mutuamente dependentes (Stebbins 1970; Bawa 1990).
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Machado & Lopes (2003; 2006) caracterizaram os padrões de atributos florais e da biologia
reprodutiva da caatinga. O recurso floral mais freqüente é o néctar, seguido pelo pólen, e em alguns
casos, as flores oferecem óleo e resina. Os insetos foram os principais polinizadores, sendo as
abelhas as mais representativas, em especial as abelhas médio-grandes, também foram verificadas a
polinização por morcegos e beijaflores, este tipo de polinização foi mais freqüente que em outros
ambientes tropicais.
Aguiar et al. (1995) numa avaliação dos recursos florais utilizados por abelhas na caatinga,
verificaram que plantas das famílias Boraginaceae, Convolvulaceae, Cactaceae, Sterculiaceae e
Caesalpiniaceae representaram a maior fonte de pólen e/ou néctar na área de estudo. Os recursos
florais estão relacionados a variação sazonal e que o padrão de floração das plantas exerce forte
influência sobre a estrutura da comunidade de abelhas. A disponibilidade de recursos florais parece
ser um fator determinante da alta diversidade de abelhas durante a estação chuvosa.
Aguiar (2003) analisou a utilização de recursos florais por abelhas na caatinga, verificando que
durante a estação seca a quantidade de recursos florais fica reduzida, proporcionando uma pressão
competitiva de espécies com alta abundância.
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CAPÍTULO 1
COMUNIDADE DE ABELHAS E PLANTAS NA MATA CILIAR DO RIO SÃO
FRANCISCO EM ALAGOAS E SERGIPE
Manuscrito a ser enviado ao Periódico Diversity and Distributions
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Comunidade de abelhas e plantas na Mata Ciliar do Rio São Francisco em Alagoas e Sergipe
RESUMO
O rio São Francisco, único rio perene do semi-árido brasileiro é margeado por uma mata ciliar
perenifólia, que oferece recursos florais ao longo do ano para os polinizadores. Atualmente, a
apifauna do Semi-árido é relativamente bem conhecida, mas não há informações sobre a
composição de abelhas nas matas ciliares do rio São Francisco. Nosso estudo, pioneiro na área, teve
como objetivo conhecer a composição, riqueza, diversidade e sazonalidade das abelhas e sua
relação com as plantas nas matas ciliares do baixo curso do Rio São Francisco. Foram realizadas
coletas mensais, nas margens direita e esquerda das matas ciliares, de janeiro a dezembro de 2005
durante dois dias consecutivos. Totalizando 24 coletas e 192 horas de esforço amostral. As abelhas
foram coletadas em plantas com flores entre 6:00 e 15:00h, em um percurso de 3 km em ambas as
margens. Foram coletados 3873 indivíduos de abelhas de 137 espécies pertencentes a 59 gêneros e
5 famílias. Destas foram confirmadas várias espécies ainda não descritas e um gênero novo. O
maior número de indivíduos foi capturado no período chuvoso (64,16%), enquanto que o maior
número de espécies foi registrado na estação seca (60%). As abelhas visitaram flores de 129
espécies de 39 famílias botânicas. As plantas melitófilas que atraíram mais espécies de abelhas
foram Herissantia crispa (44), Melochia tomentosa (41), Stylosanthes viscosa e Parkinsonia
aculeata (38). É importante ressaltar que a riqueza da apifauna na estação seca foi maior que na
estação chuvosa e a abundância foi alta em todos os meses do ano. Esse resultado difere
drasticamente da Caatinga que é sazonal. Isto deve aumentar a competição, das abelhas pelos
recursos florais nas matas ciliares no período da estação seca.
Palavras chaves: levantamento, abelha-planta, semi-árido, Mata Ciliar, Rio São Francisco,
Nordeste do Brasil.
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Bee – plant communities in the gallery forest of the São Francisco river in Alagoas and
Sergipe
Abstract
The São Francisco is the only permanent river of the Brazilian semi-arid and it has a gallery forest,
which offers floral resources to pollinators during all year. The apifauna of the semi-arid is well
known but there is no information about the bee composition in the gallery forests along the São
Francisco river. Our study is pioneer on this area and had the objectives of knowing the
composition, richness, diversity and seasonality of the bees and their relation with the plants of the
gallery forests in the low course of the São Francisco river. Monthly surveys were conducted on the
left and right margins of the river, from January to December/2005, during two consecutive days, in
a total sampling effort of 24 surveys and 192 hours. The bees were collected visiting flowering
plants between 6:00 a.m. and 15:00 p.m. in a 3 km course on both margins. A total of 3873 bees of
137 species belonging to 59 genera and 5 families were collected. Of these, various non-described
species and a new genus were confirmed. The largest number of individuals was captured in the
rainy period (64,16%), while the largest number of species was registered in the dry period (60%).
The bees visited flowers of 129 plant species of 39 families. The melitophylous plants which
attracted more species of bees were Herissantia crispa (44), Melochia tomentosa (41), Stylosanthes
viscosa and Parkinsonia aculeata (38). It is important to state that the species richness of bees was
higher in the dry season than in the rainy season and that the abundance of bees was high during the
entire year. This result differs drastically from the Caatinga, wigh is seasonal. This must increase
the competition of the bees for the floral resources in the gallery forest during the dry season.
Keywords: survey, plant-bee, semi-arid, gallery forest, São Francisco river, Brazilian Northeast.
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INTRODUÇÃO
O rio São Francisco, único rio perene do semi-árido brasileiro, é margeado por uma mata ciliar
perenifólia. A água do rio é oriunda de regiões mais úmidas da Floresta Atlântica e do Cerrado, do
Sudeste do Brasil (Bigarella et al. 1994, Ab´Saber 2004). Desta maneira, a vegetação da Mata Ciliar
independe do clima regional sazonal e é composta por inúmeras espécies vegetais que não ocorrem
na Caatinga (Andrade-Lima 1966, Ab´Saber 1990, Oliveira et al. 1999). A vegetação das Matas
Ciliares oferece recursos florais ao longo do ano para os polinizadores. Isto contrasta com a
Caatinga no entorno, onde a oferta é altamente sazonal. A flora da Caatinga mantém as folhas
apenas na estação chuvosa, de três a cinco meses no ano (Ferri 1980, Andrade-Lima,1981, Bautista,
1986), e as espécies do estrato herbáceo e a maioria das árvores florescem apenas no período
chuvoso. Poucas espécies florescem na estação seca, como Tabebuia impetiginosa, T. aurea
(Bignoniaceae) e Ziziphus joazeiro (Rhamnaceae) (Sampaio & Salcedo 1993, Sampaio, 1995,
Machado et al. 1997 Rodal e Sampaio 2002).
Atualmente, a apifauna da Caatinga é relativamente bem conhecida. Após os estudos pioneiros de
Ducke (1907, 1908, 1910), vários estudos de comunidade de abelhas e plantas foram conduzidos no
Nordeste do Brasil (Martins 1994, Aguiar et al. 1995, Aguiar & Martins 1997, Zanella 1999, 2000,
Castro 2001, Aguiar et al. 2003, Aguiar 2003, Aguiar & Zanella 2005, Zanella & Martins 2005).
Zanella (2000) revisou os estudos da apifauna da Caatinga e listou 187 espécies e 77 gêneros. A
apifauna da caatinga é menos diversificada que aquelas da Floresta Atlântica (Wilms et al. 1996,
Wilms & Wiechers 1997, Alves-dos-Santos 1999), do Cerrado (Silveira & Cure 1993, Silveira &
Campos 1995), e das vegetações xeromórficas do sul do Brasil (Schlindwein 1998). Contudo,
Segundo Zanella (2000) a Caatinga possui uma fauna característica com várias espécies endêmicas
de abelhas, 32%, incluindo um gêneros endêmico Ceblurgus.
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Não há informações sobre a composição da apifauna nas Matas Ciliares do Rio São Francisco. É de
esperar que devido a fatores como a maior umidade, lençol freático alto e a disponibilidade de
recursos florais ao longo do ano, a apifauna seja mais diversificada que a da Caatinga.
Consequentemete, as Matas Ciliares devem abrigar espécies de abelhas de tipos vegetacionais
vizinhos, como da Floresta Atlântica e do Cerrado. Para as espécies de abelhas da Caatinga, as
Matas Ciliares devem ser uma fonte confiável de recursos florais na época em que suas plantas não
florescem. Assim, nas Matas Ciliares, espécies de abelhas da Caatinga, poderiam apresentar
atividade prolongada, quando comparado a seu habitat. O objetivo desse estudo foi conhecer a
composição da apifauna e determinar a sua riqueza, diversidade e sazonalidade, bem como analisar
a relação com as plantas nas Matas Ciliares do baixo curso do Rio São Francisco, região do Semi-
árido brasileiro.
MÉTODO
Caracterização da Área
O estudo foi desenvolvido nas margens esquerda e direita do rio São Francisco, a jusante da Usina
Hidrelétrica de Xingó, no baixo curso do Rio São Francisco: a) margem esquerda, município de
Piranhas-Alagoas, Fazenda Poço da Ingazeira, S 9º38'26" e W 37º42'9", com 29 m de altitude; b)
margem direita, município de Canindé do São Francisco-Sergipe, Fazenda Jirimum, S 9º38´27” e W
37º34´53”.
O clima é semi-árido e marcado por precipitação escassa e irregular durante o ano (Assis, 2000). O
período chuvoso plurianual vai de maio a julho, com maior precipitação em maio. A precipitação
média anual é de 550 mm e a temperatura média anual de 27ºC (PLGBB, 1988). No ano de estudo
em 2005, o período chuvoso foi mais longo que na maioria dos anos anteriores, iniciando em
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fevereiro e terminando em agosto. No ano de 2005 choveu na região 592,40mm
(www.cptec.inpe.br).
As Matas Ciliares do rio São Francisco estão localizadas sobre uma estreita faixa de terraços
deposicionais, em solos aluviais do Quaternário (DNPM 1986, PDGN 1994) (Figura 1), com uma
vegetação perenifólia, em relação à encosta, que é caracterizada pelo complexo cristalino do Pré-
Cambriano (PLGBB, 1988). Esta, também designada como Cânion, possui 80º de declividade e é
coberta por uma caatinga arbustiva. A área possui um micro clima quente e úmido no fundo do vale
(Cânion) e está sujeita a eventuais transbordamentos das águas fluviais (Ab´Saber 2004) (Figura 2 a
e b).
As Matas Ciliares do rio São Francisco fazem parte da Floresta Tropical Úmida, que possui maior
disponibilidade hídrica, em relaçao ao semi-árido (Vasconcelos-Sobrinho, 1949). Além de possuir
o lençol freático alto, também é registrada na área uma intensa condensação noturna,
especialmente no período de maior evapotranspiração (Tomasella & Rossato 2005).
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Figura 2: Matas Ciliares do rio São Frâncico entre Piranhas-Alagoas e Canindé do São Francisco-
Sergipe. A) As Matas Ciliares ocupam uma estreita faixa com encostas que possuem uma
declividade de 80º e a vegetação mantém as folhas verdes o ano todo. B) Em muitos pontos as
Matas Ciliares encontra-se parcialmente desmatadas, preservando algumas árvores de Tabebuia
aurea (Bignoniaceae).
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Figura 1: Cartograma – Modelo Digital do Terreno. O estudo foi realizado no perímetro de 3km nas
Matas Ciliares do Rio São Francisco. a) Margem direita, Canindé do São Francisco-Sergipe. b)
Margem esquerda, Piranhas-Alagoas.
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Coleta de abelhas
De janeiro a dezembro de 2005 foram realizadas coletas mensais em dois dias consecutivos nas
duas áreas selecionadas, totalizando 24 coletas e 192 horas amostrais. As coletas foram realizadas
por duas pessoas em plantas com flores, entre 6:00 e 15:00h, não permanecendo mais que 20
minutos por planta. Foi feito um percurso de 3 km em ambas as Matas Ciliares.
Abelhas foram coletadas com o auxílio de redes entomológicas e inseridas em vidros com papel e
com gotas de acetato de etila. Em alguns casos de visitantes florais em massa, como Apis mellifera
e Trigona spinipes, foram coletados apenas 20 indivíduos por planta. Além disso, foi realizado um
levantamento rápido de Euglossini. Os machos de Euglossini foram atraídos com aromas artificiais
(eugenol, scatol, salicilato de metila, β-ionone, vanilina, acetato de benzila e eucaliptol), aplicadas a
um papel filtro. As abelhas foram preparadas, etiquetadas e depositadas na Coleção Entomológica
da Universidade Federal de Pernambuco.
Os espécimes foram identificados tomando como referência os espécimes da coleção de abelhas do
grupo Plebéia – Ecologia de Abelhas e da Polinização. Vários espécimes foram enviados para
especialistas como D. Urban e G. Melo (UFPR), F. Zanella (UFCG), F. Oliveira (UEFS) e F.
Silveira (UFMG).
Os dados de coleta: data, horário, sexo da abelha, planta visitada, código de coleta, número de
indivíduo e local, foram incluídos no banco de dados Plebeia da UFPE.
Levantamento de plantas melitófilas
Amostras das espécies melitófilas foram coletadas conjuntamente às abelhas. As plantas foram
herborizadas e depositadas nos herbários do Instituto do Meio Ambiente de Alagoas – IMA em
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Maceió e da UFPE em Recife. As plantas foram identificadas pelos especialistas: Rita de Cássia
Pereira Galindo (Asteraceae), Ana Luiza Du Bocage Neta (Leguminosae), Valdelice Correia Lima
(Urticaceae), Maria Bernadete Costa de Silva (Capparaceae, Poaceae), Maria Olívia de Oliveira
Cano (florística do nordeste), Iranildo Melo (Boraginaceae), Maria de Fátima Lucena e Andre
Laurênio (Euphorbiaceae), Maria Iracema Bezerra Loiola (Erythroxylaceae), Rosângela Bianchini
(Convolvulaceae), Lucineide Lima dos Santos (Bignoniaceae) e Juliana Silva dos Santos
(Verbenaceae).
Índice de Diversidade
Para estimar a diversidade de abelhas das Matas Ciliares foi calculado o índice de diversidade de
Shannon-Wiener (Krebs 1989) das espécies de abelhas e comparado com os valores encontrados
em outros estudos de levantamento de abelhas. O índice de diversidade de Shannon-Wiener leva em
consideração a distribuição de cada espécie por sua abundância relativa (composição).
RESULTADOS
Apifauna
Foram coletados 3873 indivíduos de abelhas de 137 espécies pertencentes a 59 gêneros e 5 famílias
(Tabela 1). A família Apidae foi a melhor representada somando 63% dos indivíduos e 49% das
espécies registradas (Figura 2). A segunda família foi Megachilidae, 15% (608), e Halictidae,
10,5% (408); as demais famílias totalizaram 11,5%, Andrenidae (196) e Colletidae (235)
indivíduos. Apidae registrou 67 espécies, Megachile 37, Halictidae 15 e Andrenidae e Colletidae 18
(Figura 2 e Tabela 1).
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Figura 2: Riqueza e abundância de abelhas por família, nas Matas Ciliares do rio São Francisco
196
8
2426
67
235
10
408
15
608
37
0
500
1000
1500
2000
2500
Número de indivíduos
Andrenidae Apidae Colletidae Halictidae Megachilidae
Indivíduos Espécies
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Tabela 1: Apifauna e sua abundância dividida por sexo nas Matas Ciliares do rio São Francisco
Família Tribo Epécie Fêmea Macho
Andrenidae
Calliopsini Acamptopoeum prinii (Holmberg, 1884) 11 22
Panurginae Callonychium brasiliense (Ducke, 1907) 48 19
Callonychium sp.1 25
Protandrenini Psaenythia variabilis Ducke, 1910 19 17
Parapsaenythia sp. 1 4 4
Anthrenoides deborae Urban, 2005 2 1
Anthrenoides petrolinensis Urban, 2005 3 2
Protomeliturgini Protomeliturga turnerae (Ducke, 1907) 19
Apidae
Centridini Centris (Centris) aenea (Lepeletier, 1841) 11 12
Apinae Centris (Centris) caxiensis (Ducke, 1910) 3
Centris (Centris) flavifrons (Fabricius,1775) 3
Centris (Centris) nitens (Lepeletier, 1841) 2
Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 9 5
Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 9 11
Centris (Melanocentris) pectoralis Burmeister, 1876 1
Centris (Paracentris) hyptidis Ducke, 1908 25 3
Centris (Paracentris) xanthomelaena Moure & Castro, 2001 1
Centris (Ptilotopus) maranhensis Ducke, 1911 1
Centris (Ptilotopus) sponsa Smith, 1854 1
Centris (Trachina) fuscata
Lepeletier, 1841 12 4
Emphorini Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793) 41 12
Diadasina riparia (Ducke, 1907) 23 21
Emphorini Gen. n. sp. n. 1
Melitoma segmentaria (Fabricius, 1804) 21 1
Melitomella murihirta (Cockerell, 1912) 16 4
Eucerini Alloscirtetica labiatarum (Ducke, 1910) 2
Dasyhalonia (Pachyalonia) cearensis Ducke, 1911 2
Florilegus similis (Urban, 1970) 4
Gaesischia hyptidis (Ducke, 1911) 2
Gaesischia rosadoi Urban, 1989 1
Gaesischia glabrata Urban, 1989 1
Gaesischia (Gaesischia) similis Urban, 1989 4 2
Melissodes (Ecplectia) nigroaenea (Smith, 1854) 3
Ericrocidini Mesocheira bicolor (Fabricius, 1804) 1
Mesoplia rufipes (Perty, 1833) 2
Exomalopsini Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola, 1853 102 5
Tapinotaspidiini Caenonomada unicalcarata (Ducke, 1908) 53 54
Arhysoceble huberi (Ducke,1908) 1
Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 710
Bombini
Bombus (Fervidobombus) brevivillus Franklin, 1913 1
Euglossini Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) 2 62
Euglossa (Euglossa) melanotricha Moure, 1967 2
Euglossa (Euglossa) truncata Rebêlo & Moure, 1995 4
Euglossa (Glossura) imperialis Cockerell, 1922 4
Eulaema (Apeulaema) cingulata (Fabricius, 1804) 2
Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 4 134
Meliponini Melipona asilvae Moure, 1971 365 2
Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900) 16 2
Frieseomelitta francoi (Moure, 1946) 4 2
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Família Tribo Epécie Fêmea Macho
Frieseomelitta varia (Lepeletier, 1836) 3
Partamona seridoensis Pedro & Camargo, 2000 2
Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912) 10
Plebeia sp. 1 11
Plebeia sp. 2 2
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 309 1
Trigonisca intermedia Moure, 1989 10
Trigonisca pediculana (Fabricius, 1804) 9
Nomadinae Brachynomadini Trichonomada sp 1 1
Brachinomada (Brachinomada) sp 1 1
Epeolini Triepeolus alvengarai Moure, 1955 1
Nomadini Nomada sp. 1 1
Nomada sp. 2 1
Orsirini Parepeolus (Parepeolus) sp 1 1
Xylocopinae Ceratinini Ceratina (Crewella) maculifrons Smith, 1844 80 14
Ceratina (Crewella) sp. 1 7
Ceratinula muelleri Moure, 1941 16 2
Ceratinula sp. 1 8 2
Xylocopini Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) 8
Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke, 1910 19
Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens Lepeletier, 1841 68 4
Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta Moure & Camargo, 1988
2
Xylocopa (Neoxylocopa) ordinaria Smith, 1874 9 3
Xylocopa (Schonnherria) muscaria (Fabricius, 1775) 10
Xylocopa (Schonnherria) subzonata Moure, 1949 1
Xylocopa (Schoenherria) macrops (Lepeletier, 1841) 2
Colletidae
Paracolletini Perditomorpha sp. 1 32 3
Colletinae Perditomorpha sp. 2 67 76
Perditomorpha sp. 3 19
Protodiscelis alismatis (Ducke, 1909) 1
Sarocolletes fulva Moure and Urban, 1995 1
Sarocolletes sp. 1 2
Hylaeinae Hylaeus (Cephylaeus) sp. 1 16 10
Hylaeus (Gongyloprosopis) sp. 1 2
Hylaeus (Hylaeopsis) sp. 1 4
Hylaeus (Hylaeopsis) sp. 2 2
Halictidae
Auglochlorini Augochlora (Augochlora) esox (Vachal, 1911) 1
Halictinae Augochlora (Augochlora) sp. 1 3
Augochlora sp. 2 et al. 11
Augochlora (Oxystoglossella) thalia Smith, 1879 5
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 1 14
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 2 3 1
Augochlora (Oxystoglossella) sp.3 24 3
Augochloropsis heterochroa Cockerell, 1900 52 56
Augochloropsis sp. 1 1 2
Augochloropsis sp. 2 26 15
Dialictus (Chloralictus) sp. 1 2
Megalopta sp.1 1
Pseudaugochlora pandora (Smith, 1853) 72 10
Halictini Dialictus (Chloralictus) opacus (Moure, 1940) 66 7
Dialictus (Chloralictus) sp 6 23 10
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Família Tribo Epécie Fêmea Macho
Megachilidae
Anthidiini Anthidium (Tetranthidium) latum Schrottky, 1902 2
Megachilinae Dicranthidium arenarium (Ducke, 1907) 10 2
Dicranthidium luciae Urban 1992 10 3
Epanthidium maculatum Urban, 1992 9 4
Epanthidium tigrinum (Schrottky, 1905) 3
Hypanthidium cacerense Urban, 1997 1
Larocanthidium sp. 1 1 1
Larocanthidium emarginatum Urban, 1997 4
Lithurgini Lithurgus huberi Ducke, 1908 16 2
Microthurge friesei (Ducke,1907) 5 16
Megachilini Coelioxys (Acrocoelioxys) praetextata Haliday,1836 8 7
Coelioxys (cf. Neocoelioxys) sp. 1 1 1
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 1 1
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 2 4
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 3 15 3
Coelioxys (Glyptocoelioxys) cearensis Friese,1921 1
Coelioxys (Neocoelioxys) assumptionis Schrottky, 1909 15 5
Megachile (Acentron) sp. 1 1
Megachile (Acentron) sp. 2 1
Megachile (Acentron) sp. 3 2 1
Megachile (Acentron) sp. 4 2
Megachile (Chrysosarus) sp. 1 2
Megachile (Chrysosarus) sp. 2 1
Megachile (Chrysosarus) sp. 3 1
Megachile (Leptorachina) sp. 1 1
Megachile (Leptorachis) paulistana Schrottky, 1902 1
Megachile (Leptorachis) sp. 1 2 3
Megachile (Neochelynia) sp. 1 11 7
Megachile (Pseudocentron) sp. 1 102 34
Megachile (Pseudocentron) sp. 2 53 12
Megachile (Pseudocentron) sp. 3 12
Megachile (Pseudocentron) sp. 4 3
Megachile (Ptilosaroides) sp. 1 3
Megachile (Sayapis) dentipes Vachal, 1909 142 43
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 1 6 5
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 2 5
Megachile (Tylomegachile) orba Schrottky, 1913 2
Total
3066 807
As tribos com maior número de espécies foram Megachilini (27spp), Augochlorini (13spp),
Centridini e Meliponini, ambas com 12 espécies (Figura 3). As abelhas altamente eussociais foram
as mais abundantes (36%dos indivíduos), sendo 367 indivíduos de Melipona asilvai e 62 das
demais espécies. Operárias de Apis mellifera e Trigona spinipes somaram 1020 Indivíduos (Tabela
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34
2). Indivíduos de Megachile (Sayapis) dentipes e Megachile (Pseudocentron) sp. 1 foram o segundo
grupo mais abundante com 320 indivíduos (Tabela 2).
O maior número de indivíduos foi capturado no período chuvoso, 64,16%, enquanto que o maior
número de espécies foi registrada na estação seca 60% (Tabela 3).
Figura 3: Número de espécies distribuídas por tribo nas Matas Ciliares do rio São Francisco
Tabela 2: Espécies de abelhas mais abundantes e número de espécies de plantas visitadas nas Matas
Ciliares do rio São Francisco
Espécies Tribo Nº de indivíduos
Nº de espécies de
plantas
% da Flora
Apis mellifera
Apini 710 50 39%
Melipona asilvae
Meliponini 367 39 30%
Trigona spinipes
Meliponini 310 49 38%
Megachile (Sayapis) dentipes
Megachilini 185 31 24%
Megachile (Pseudocentron) sp. 1
Megachilini 136 29 22%
Perditomorpha sp. 2 Paracolletini 143 7 5%
Augochloropsis heterochroa
Augochlorini 108 16 12%
Exomalopsis (Exomalopsis) analis
Exomalopsini 107 23 18%
Caenonomada unicalcarata
Tapinotaspidini 107 27 21%
Ceratina (Crewella) maculifrons
Ceratinini 94 23 18%
Pseudaugochlora pandora
Augochlorini 82 26 20%
Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens
Xylocopini 72 18 14%
Callonychium brasiliense
Calliopsini 67 24 19%
Ancyloscelis apiformis
Emphorini 53 9 7%
0
5
10
15
20
25
30
Meg
a
chilini
Augl
o
chlorin
i
Me
li
ponini
C
entrid
in
i
E
uc
erini
Xylo
cop
ini
An
thid
iini
Euglo
ss
ini
P
arac
olle
tini
Em
phor
ini
Número de espécies
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
35
Tabela 3: Ocorrência de abelhas por família na estação chuvosa e seca nas Matas Ciliares do rio São
Francisco: estação seca de setembro a janeiro e estação chuvosa de fevereiro a agosto de2005.
Estação Chuvosa
Estação Seca
Família
Espécies
Indivíduos
Espécies
Indivíduos
Andrenidae 3 66 5 130
Apidae 30 1800 37 626
Colletidae 4 137 6 98
Halictidae 6 167 9 241
Megachilidae 12 315 25 293
Total 55 2485 82 1388
Por mês foram amostrados entre 20 a 35 espécies de abelhas (Figura 4). No período seco, dos meses
de setembro a janeiro foram registradas cerca de 80 espécies, mesmo quando os valores
pluviométricos diminuíram significativamente, de 125,2 mm em abril para 0,4mm em dezembro,
com maior média de temperatura 30,5ºC (Figura 5). Em novembro foi registrado 115 espécies de
abelhas. No entanto, no período chuvoso, de fevereiro a agosto, foram registradas 2485 indivíduos.
A curva de espécies acumulada mostrou um crecimento no período seco (Figura 6) e o índice de
diversidade de Shannon-Wiener para abelhas foi de H´= 4,06 (Tabela 5).
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
36
Figura 4: Riqueza e abundância de abelhas registradas ao longo do ano de 2005 nas Matas Ciliares
do rio São Francisco
Figura 5: Médias mensais de pluviosidade (mm) e de temperatura (ºC) registradas ao longo do ano
nas Matas Ciliares do rio São Francisco
21
145
34
247
48
342
62
388
68
416
70
413
74
363
63
316
82
358
88
328
115
284
95
273
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
Número de indivíduos
jfmamjjasond
Riqueza Abundância
0
20
40
60
80
100
120
140
jfmamjjasond
Pluviosidade (mm)
0
5
10
15
20
25
30
35
Temperatura ºC
Pluviosidade (mm) Temperatura ºC
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
37
Figura 6: Curva de espécies acumuladas registradas ao longo do ano nas Matas Ciliares do rio São
Francisco.
Plantas melitófilas
As abelhas visitaram flores de 129 espécies vegetais de 39 famílias nas Matas Ciliares do rio São
Francisco. Por mês floresceram de 30 a 45 espécies de plantas. Fabaceae apresentou o maior
número de espécies visitadas por abelhas (15), seguida por Convolvulaceae (12), Caesalpiniaceae e
Asteraceae (10), Euphorbiaceae (8) e Rubiaceae (7) (Anexo 1). No período chuvoso foram
amostradas 53,5% das plantas mais exploradas pelas abelhas (Figura 7).
A formas de vida mais representada das plantas melitófilas, foi arbustiva com 45%, arbórea 26%,
lianas 16% e erva 13%%(Figura 8).
0
20
40
60
80
100
120
140
jfmamjjasond
Número de espécie
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
38
Figura 7: Número de espécies de plantas visitadas pelas abelhas, amostradas ao longo do ano de
2005 nas Matas Ciliares do rio São Francisco
Figura 8: Formas de vidas das espécies plantas encontradas nas Matas Ciliares do rio São Francisco,
cujas flores foram visitadas por abelhas
0
10
20
30
40
50
60
70
Erva Arbusto Árvore Liana
Formas de vida
0
20
40
60
80
100
120
j fmamj j asond
Número de especies
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
39
As plantas melitófilas que atraíram mais espécies de abelhas nas Matas Ciliares do rio São
Francisco foram Herissantia crispa (44), Melochia tomentosa (41), Stylosanthes viscosa e
Parkinsonia aculeata (38), Balfourodendron molle (35), Waltheria indica (27), Phyla nodiflora
(26), Ipomoea marcelia (19), Piriqueta caroliniana e Ipomoea asarifolia (17) (Tabela 4). Espécies
de árvores que floresceram ao longo do ano e ofereceram pólen e néctar foram: Triplaris
gardneriana, Balfourodendron molle, Guapira laxa, Guettarda angelica e Machaonia brasiliensis.
Tabela 4: Espécies de plantas mais visitadas por abelhas e o número de espécies de abelhas
registradas nas Matas Ciliares do rio São Francisco
Espécies Planta Família Forma de vida espécie de abelha % da apifauna
Herissantia crispa
Malvaceae Erva 44 32,1
Melochia tomentosa
Sterculiaceae Arbusto 41 29,9
Stylosanthes viscosa
Fabaceae Arbusto 38 27,7
Parkinsonia aculeata
Caesalpiniaceae Árvore 38 27,7
Balfourodendron molle
Rutaceae Árvore 35 25,5
Waltheria indica
Sterculiaceae Arbusto 27 19,7
Phyla nodiflora
Verbenaceae Arbusto 26 19,0
Ipomoea marcellia
Convolvulaceae Liana 19 13,9
Piriqueta caroliniana
Turneraceae Arbusto 17 12,4
Ipomoea asarifolia
Convolvulaceae Liana 17 12,4
Conocliniopsis prasiifolia
Asteraceae Arbusto 17 12,4
Guettarda angélica
Rubiaceae Árvore 17 12,4
Ludwigia hyssopifolia
Onagraceae Arbusto 16 11,7
Piriqueta duarteana
Turneraceae Arbusto 16 11,7
Borreria verticillata
Rubiaceae Erva 15 10,9
Hydrolea spinosa
Hydrophyllaceae Arbusto 15 10,9
Heliotropium procumbens
Boraginaceae Erva 14 10,2
Lippia alnifolia
Verbenaceae Arbusto 14 10,2
Vitex gardneranum
Verbenaceae Arbusto 14 10,2
As operárias de Melipona asilvai visitaram 30% (39spp.) da flora local. Operárias de Apis mellifera
e Trigona spinipes foram às abelhas mais abundantes: A. mellifera visitou 39% (50 spp) e Trigona
spinipes 38% (49spp.) da flora local (Tabela 2). Em Apidae sete espécies de abelhas visitaram 70%
das plantas melitófolas. Caenonomada unicalcarata visitou 26spp, Exomalopsis (Exomalopsis)
analis (22spp), Ceratina (Crewella) maculifrons (23spp), Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens
(18spp).
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
40
Quinze espécies de abelhas coletoras de óleos florais foram registradas. Doze espécies de Centris,
além de Caenonomada unicalcarata, Arhysoceble huberi, e Tetrapedia sp. 2. Centris (Paracentris)
hyptidis foi a espécie mais abundante nas principais fontes de óleos florais. Nas flores de Angelonia
cinco espécies atraíram o maior número de abelhas coletoras de óleos florais. As flores de
Angelonia gardneri foram visitadas por 16 indivíduos de cinco espécies de Centris e por fêmeas de
Caenonomada unicalcarata.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
41
DISCUSSÃO
A comunidade de abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco é mais complexa e
diversificada quando comparada com a Caatinga (Tabela 5). Além de ser mais diversificada em
espécies de abelhas, também foi em número de espécies de plantas visitadas, quando se é
comparado a outros estudos (Sakagami et al. 1967, Silveira et al. 1993, Silveira & Campos 1995;
Locatelli & Machado 2001).
Tabela 5: Diversidade de espécies e abundância de abelhas nas Matas Ciliares do rio São
Francisco, comparando o índice de diversidade de Shannon-Wiener para abelhas em alguns estudos
desenvolvidos no Brasil.
Local Vegetação indivíduos Espécies H' Fonte
Canindé do São Francisco-
SE e Piranhas-AL
Matas Ciliares do rio São
Francisco
3873 137 4,06 Este trabalho
Canindé do São Francisco
(09º34´15,9”S,
037º59´12,5”W) Caatinga arbórea densa 2871 75 2,36
Moura &
Schlindwein (2003
dados não pub.)
São Paulo-SP (23º22'S;
46º26W) Floresta Atlântica 6608 169 4,49 Ramalho (1995)
Ibiraba-BA (10º48'S;
34º50'52''W)
Dunas interiores com
vegetação arbustiva e esparsa 931 31 1,55 Viana (1999)
Caruaru-PE (8º18´36"S,
36º00´00"W) Floresta serrana 545 102 3,85
Locatelli et al.
(2001)
Castro Alves-Ba (12º45' S;
39º 26W) Caatinga 3416 80 - Carvalho (1999)
Casa Nova-BA (9º26'S;
41º23'W) Caatinga Arbórea Aberta 1249 42 2,25 Martins (1994)
Serra Negra do Norte-RN
(06º34'S; 37º15'W)
Caatinga Arbórea Aberta 3164 100 3,79 Zanella (2003)
São João do Cariri-PB (7º25';
36º30'W)
Caatinga Arbustiva Aberta 950 45 1,93
Aguiar & Martins
(1997)
Cajuru-SP (21º18'-21º27'S;
47º20'W)
Cerrado 4086 194 4,99 Pedro (1992)
Lençois-BA (12º34'S;
41º23'W)
Cerrado 1761 147 4,18 Martins (1994)
Corumbataí-SP (22º15'S;
47º00'W)
Cerrado Secundário 696 124 4,02
Silveira & Campos
(1995)
Paraopega-MG (19º20'S;
44º20'W)
Cerrado Secundário 1408 182 3,66
Silveira & Campos
(1995)
Rio Grande do Sul (30ºS, 50-
51ºW)
Floresta atlântica - 292 -
Alves-dos-Santos
(1999)
Guaritas-RS (30º48´S,
53º26´W) Pampas xeromórfico 3449 245 4,16 Schlindwein (1998)
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
42
Enquanto que, em estudos na Caatinga nunca foram amostrados mais do que 100 espécies de
abelhas, em nosso estudo das Matas Ciliares do rio São Francisco, a apifauna abrange 137 espécies
se assemelhando aos estudos de ambientes mais úmidos como os do Cerrado e da Flores Atlântica
(Tabela 5). Esta riqueza se deve ao maior número de espécies de abelhas sem-ferrão (Meliponini e
Apis mellifera), Euglossini, Xylocopa, Megachilidae e de Hylaeinae, que são pouco amostradas na
Caatinga (Aguiar & Martins 1997, Zanella 2000). A maioria dessas espécies nidificam em cavidade
pré-existentes em madeira, seja em troncos ocos ou de pequenos furos feitos por besouros (Silveira
et al. 2002). Na Caatinga a maioria das espécies de abelhas nidificam no chão (Aguiar et al. 2003,
Aguiar 2003). Outra explicação da maior complexidade da comunidade deve ser a disponibilidade
de recursos florais ao longo do ano, que beneficia em especial, as colônias perenes de abelhas
altamente eussociais, como demosntrado pela alta abundância de Melipona aslivae durante o ano, e
espécies do gênero Xylocopa. A distribuição dos recursos florais ao longo do ano foi bastante
equilibrada. Em todos os meses foi verificado mais de 35 a 40 espécies floridas. Enquanto que, nos
estudos da Caatinga só foram registradas 50 espécies de plantas (Aguiar 2003). É importante
ressaltar que 53,5% dos arbustos e ervas das espécies floresceram no período chuvoso, 85% das
árvores e 80% das lianas floresceram no período seco. As espécies vegetais arbórea das Matas
Ciliares foram compostas de 65% das espécies da Floresta Atlântica, como: Triplaris gardneriana,
Balfourodendron molle, Guapira laxa, Guettarda angelica e Machaonia brasiliensis (Oliveira et al.
2004). Contudo, várias espécies de ervas e de arbusto características da Caatinga, como Herissantia
crispa, Melochia tomentosa e Waltheria indica, floresceram ao longo do ano nas Matas Ciliares.
Estas espécies atraíram o maior número de espécies de abelhas nas Matas Ciliares.
A riqueza da apifauna na estação seca foi maior que na estação chuvosa, além de que, a abundância
também continuou alta. Esse resultado difere drasticamente da Caatinga que é sazonal, devido a
redução dos recursos florais na estação seca (Aguiar et al. 2003, Aguiar 2003, Moura 2003). As
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
43
abelhas residentes na Caatinga, também visitaram as flores das Matas Ciliares na estação seca,
como demonstrado pela alta abundância em número de individuos destas espécies: Centris aenea,
C. hypitis e Megachile dentipes. Isto deve aumentar a competição das abelhas pelos recursos florais
nas Matas Ciliares no período da estação seca.
O estudo demonstra, desta forma, a importância das Matas Ciliares do Rio São Francisco para a
manutenção da apifauna. Além disso, revela que as espécies de abelhas difere da Caatinga no
entorno. As Matas Ciliares do Rio São Francisco, hoje estão fortemente impactadas pelo
desmatamento, agricultura irrgada e pela construção das usinas Hidro Helétricas (Berg & Oliveira-
Filho 2000) e necessitam de preservação ambiental integral. A grande diversidade de abelhas e
plantas demonstrado nesse estudo, foi resultado de elementos da Caatinga e de ambientes úmidos.
Assim também, podemos esperar resultados semelhantes para a diversidade de outros grupos de
animais.
AGRADECIMENTOS
A Judite Carvalho pela correção do texto em português. A Carlos Eduardo Nobre pela tradução do
resumo. A Valéria Vanda Brasil do Departamento de Meio Ambiente – CHESF pelo apoio logístico
na realização deste estudo. A Damião Oliveira pelo apoio na execução de todo o levantamento de
campo. FAPEAL e CNPq pela concessão de bolsas.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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Araújo, F.C., Rodal, M.J.N. & Barbosa, M.R.V), 1
a
, Ministério do Meio Ambiente, Brasília.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
50
Anexo 1: Espécies da flora visitada por abelhas nas Matas Ciliares do rio São Francisco
Família Espécie
Aizoaceae Sesuvium portulacastrum L.
Ruellia paniculata (L.) Acanthaceae
Ruellia viscidula (Nees) Lindau
Ageratum conyzoides L.
Centratherum punctatum Cass.
Conocliniopsis prasiifolia (DC.) R. M. King & H. Rob.
Mikania cordifolia (L.F.) Willd.
Platypodanthera melissifolia (DC.) R.M.King & H.Rob.
Puchea sagitallis (Lam.) Cabrera
Tajetes minuta L.
Wedelia vilosa Gardn.
Vernonia cinerea (l.) Lessing.
Asteraceae
Vernonia chalybaea Mart. ex DC.
Arrabidaea limae A.H.Gentry
Arrabidaea corallina (Jacq.) Sandw
Neojobertia candolleana (Mart. ex DC.) Bureau &
K.Schum
Bignoniaceae
Tabebuia aurea (Silva Manso) Benth. & Hook.f. ex
S.Mo..
Cordia globosa (Jacq.) Kunth.
Cordia insignis Cham.
Cordia multispicata Cham.
Heliotropium angiospermum Murray
Heliotropium procumbens Mill.
Boraginaceae
Tournefortia rubicunda Salzm. Ex DC.
Caesalpiniaceae Caesalpinia pyramidalis Tul.
Caesalpinia ferrea Mart. ex Tul
Chamaecrista diphylla (L.) Greene
Chamaecrista desvauxii (Colladon) Killip
Chamaecrista hispidula (Vahl) H. S. Irwin & Barneby
Parkinsonia aculeata L.
Peltogyne pauciflora Benth.
Senna acuriensis (Benth.) Irwin & Barneby
Senna splendida (Vogel) Irwin & Barneby
Capparaceae Capparis flexuosa (L.) L.
Combretum lanceolatum Pohl ex Eichler Combretaceae
Combretum leprosum Mart.
Evolvulus gypsophiloides Moric.
Convolvulaceae Ipomoea asarifolia (Desr.) Roem. & Schult
Ipomoea brasiliana (Choisy) Meisn.
Ipomoea carnea Jacq. (Choisy)
Ipomoea incarnata (Vahl) Choisy
Ipomoea marcellia (Choisy) Meisn.
Ipomoea martii Meissn.
Ipomoea nil (L.) Roth
Ipomoea piurensis O'Donell
Jacquemontia evolvuloides (Moric.) Müell.
Jacquemontia multiflora (Choisy) Hallier
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
51
Família Espécie
Jacquemontia saxicola L.B. Smith
Jacquemontia mucronifera (Choisy) Hallier
Merremia aegyptia (L.) Urb
Dioscoriaceae Dioscorea piratinyensis R. Knuth
Erythroxylum catingae Placomam
Erythroxylum distortum Mart.
Erythroxylaceae
Erythroxylum subrotundum A. St.-Hil.
Cnidoscolus urens (L.) Arthur
Croton argyrophylloides Muell.-Arg.
Croton glandulosus L.
Croton heliotropiifolius Kunth.
Croton hirtus L.
Croton lobatus L.
Croton micans Sw. em Müell. Arg.
Sebastiania corniculata (Vahl) Mull.Arg.
Euphrbiaceae
Sebastiania hispida (Mart.) Pax
Centrosema brasilianum (L.) Benth.
Centrosema pascuorum Mart. ex Benth
Centrosema virginianum (L.)Benth.
Crotalaria holosericea Nees & Mart.
Desmodium distortum (Aubl.) J. F. Macbr
Indigofera microcarpa Desv.
Rhynchosia edulis Grisebach.
Rhynchosia reticulata (SW.) DC.
Sesbania exasperata Kunth
Stylosanthes bahiensis L.'t Mannetje & GPLewis.
Stylosanthes humilis Kunth.
Stylosanthes viscosa Sw.
Tephrosia purpurea (L.) Pers.
Fabaceae
Zornia brasiliensis Vog.
Gentianaceae Schultesia guianensis (Aubl.) Malme
Hydrophyllaceae Hydrolea spinosa L.
Hyptis pectinata (L.) Poit.
Lamiaceae
Marsypianthes chamaedrys (Vahl.) Kuntze
Loasaceae Aosa rupestris Gard.
Cuphea speciosa Mart.
Loganiaceae Spigelia laurina Cham. & Schltdl.
Banisteria nitrosiodora Griseb
Banisteriopsis lutea (Griseb.) Cuatrec.
Heteropteris umbellate Juss.
Malpighiaceae
Stigmaphyllon. auriculatum (Cav.) Ad. Juss
Herissantia tiubae (K. Sch.) Briz.
Herissantia crispa (L.) Brizicky
Pavonia cancellata Cav.
Sida galheirensis Ulbr.
Malvaceae
Sidastrum paniculatum (L.) Fryxell
Melastomataceae
Miconia albicans (Sw.) Triana
Mimosa pigra L.
Piptadenia stipulaceae (Benth.) Ducke
Mimosaceae
Pithecellobium dulce (Roxb.)Benth.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
52
Família Espécie
Nyctaginaceae Guapira laxa (Netto) Furlan
Ludwigia erecta (L.) Onagraceae
Ludwigia hyssopifolia (G.Don) Exell
Polygalaceae Polygala alfredii Chodat.
Polygonaceae Triplaris gardneriana Wedd.
Plumbaginaceae
Plumbago scandens L
Rhamnaceae Zizyphus joazeiro Mart.
Borreria humifusa Mart.
Borreria verticillata (L.) G. Mey.
Guettarda angelica Mart.
Machaonia brasiliensis (Humb.) Cham. & Schultdl.
Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.)
Staelia virgata (Cham. & Schltdl.) K. Schum.
Rubiaceae
Vitex gardneranum Schau.
Rutaceae Balfourodendron molle (Miq.) Pirani
Cardiospermum corindum L. Sapindaceae
Serjania glabrata Kunth
Solanaceae Solanum americanum Mill.
Angelonia biflora Benth.
Angelonia gardneri Benth.
Angelonia pubescens Benth.
Angelonia salicaridifolia Benth.
Scrophulariaceae
Stemodia maritima L.
Melochia tomentosa L. Sterculiaceae
Waltheria indica L
Piriqueta coraliniana Urb.
Piriqueta densiflora Urb.
Piriqueta duarteana (Cambess) Urb.
Turneraceae
Turnera subulata Sm.
Lantana fucata Lindl.
Lippia alnifolia Mart. et Schauer.
Verbenaceae
Phyla nodiflora L.
Zygophyllaceae
Tribulus terrestris L.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
53
Anexo 2: Interação entre espécies de abelhas por plantas visitadas, divididas por sexo nas Matas
Ciliares do rio São Francisco
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Andrenidae
Acamptopoeum prinii Angelonia salicaridifolia
1 2
Evolvulus gypsophilioides
1
Herissantia crispa
4 9
Hyptis fruticosa
1
Phyla nodiflora
3
Piriqueta caroliniana
1
Piriqueta duarteana
2 2
Ruellia paniculata
1
Serjania glabrata
1
Tephrosia purpurea
3
Wedelia villosa
2
Callonychium brasiliense Angelonia biflora
1
Angelonia salicaridifolia
1
Balfourodendron molle
1
Borreria verticillata
1
Centratherum punctatum
1 3
Conocliniopsis prasiifolia
1
Croton heliotropiifolius
2
Erythroxylum sobrotundum
1
Herissantia crispa
3
Hyptis pectinata
1
Ipomoea asarifolia
1
Ipomoea brasiliana
1
Lippia alnifolia
3
Melochia tomentosa
1
Phyla nodiflora
2 1
Pithecellobium dulce
2
Richardia grandiflora
10
Ruellia paniculata
1
Stylosanthes viscosa
5
Tephrosia purpurea
2 1
Tribulus terrestris
2
Vernonia cinerae
1
Waltheria indica
2 1
Callonychium sp. 4 Arrabidea limae
2
Croton heliotropiifolius
3
Melochia tomentosa
2
Parkinsonia aculeata
2
Phyla nodiflora
3
Phyla nodiflora
10
Piriqueta caroliniana
2
Serjania glabrata
1
Anthrenoides petrolinensis Herissantia crispa
2 1
Phyla nodiflora
1
Serjania glabrata
1
Psaenythia variabilis Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
2 2
Melochia tomentosa
2
Phyla nodiflora
1
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
54
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Piriqueta densiflora
1 2
Piriqueta duarteana
2 1
Senna rizzinii
1
Senna splendida
1
Sida galheirensis
1
Spigelia laurina
1
Tabebuia aurea
1
Waltheria indica
1
Parapsaenythia sp.3 Herissantia crispa
4 4
Anthrenoides deborae Indigofera microcarpa
1
Borreria verticillata
1
Serjania glabrata
1
Protomeliturga turnerae Phyla nodiflora
1
Turnera subulata
18
Apidae
Centris (Centris) aenea Angelonia gardneri
2
Angelonia salicaridifolia
1 4
Chamaecrista diphylla
1
Hydrolea spinosa
1
Melochia tomentosa
3
Parkinsonia aculeata
12 2
Stylosanthes viscosa
9
Centris (Centris) caxiensis (Ducke, 1910) Chamaecrista diphylla
1
Parkinsonia aculeata
3 1
Triplaris gardneriana
2
Centris (Centris) flavifrons Angelonia biflora
1
Chamaecrista diphylla
2
Centris (Centris) nitens Parkinsonia aculeata
2
Centris (Hemisiella) tarsata Angelonia gardneri
3
Banisteriopsis sp 1
1
Ipomoea asarifolia
1
Melochia tomentosa
1
Parkinsonia aculeata
6
Richardia grandiflora
1
Triplaris gardneriana
4
Vitex gardneranum
1
Centris (Hemisiella) trigonoides Borreria verticillata
1 3
Parkinsonia aculeata
2 1
Ipomoea marcelia
1
Centris (Hemisiella) trigonoides Angelonia salicaridifolia
1
Melochia tomentosa
1
Parkinsonia aculeata
8
Ruellia paniculata
1
Triplaris gardneriana
3
Vitex gardneranum
3
Centris (Melanocentris) pectoralis Angelonia gardneri
1
Centris (Paracentris) hyptidis Angelonia gardneri
4 1
Angelonia salicaridifolia
6
Borreria verticillata
6
Centrosema brasilianum
1
Melochia tomentosa
1
Parkinsonia aculeata
25 14
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
55
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Stylosanthes viscosa
1
Centris (Paracentris) xanthomelaena Parkinsonia aculeata
3
Angelonia salicaridifolia
1
Centris (Ptilotopus) maranhensis Stylosanthes viscosa
1
Centris (Ptilotopus) sponsa Stylosanthes viscosa
1
Centris (Trachina) fuscata Angelonia gardneri
2
Angelonia salicaridifolia
1
Parkinsonia aculeata
2
Stylosanthes viscosa
4
Vitex gardneranum
1
Ancyloscelis apiformis Herissantia crispa
1
Ipomoea asarifolia
4 6
Ipomoea brasiliana
5 2
Ipomoea incarnata
6 2
Ipomoea marcelia
3 2
Jacquemontia heterotricha
7 3
Jacquemontia mucronifera
7 8
Jacquemontia saxicola
9 2
Pavonia cancellata
3
Diadasina riparia Herissantia crispa
11 15
Ipomoea marcelia
1
Melochia tomentosa
6
Ipomoea marcelia
3
Piriqueta caroliniana
1
Piriqueta duarteana
2 5
Emphorini Gen. n. sp. n.
Ipomoea marcelia
1
Melitoma segmentaria Borreria verticillata
1
Ipomoea incarnata
1
Ipomoea marcelia
3
Lippia alnifolia
3
Richardia grandiflora
2
Vernonia cinerae
1
Melitomella murihirta Borreria verticillata
3
Ipomoea asarifolia
3 1
Ipomoea brasiliana
1
Ipomoea marcelia
6
Richardia grandiflora
3 2
Turnera subulata
1
Alloscirtetica labiatarum Waltheria indica
1
Florilegus similis Centrosema pascuorum
2
Stylosanthes viscosa
2
Gaesischia (Gaesischia) similis Ipomoea marcelia
1
Rhynchosia reticulata
1
Waltheria indica
1 2
Gaesischia glabrata Urban, 1989 Parkinsonia aculeata
2
Gaesischia rosadoi Herissantia crispa
1
Vernonia cinerae
1
Melissodes (Ecplectia) nigroaenea Vernonia cinerae
3
Mesocheira bicolor Parkinsonia aculeata
1
Mesoplia rufipes Parkinsonia aculeata
2
Exomalopsis (Exomalopsis) analis Balfourodendron molle
1
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
56
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Borreria verticillata
2
Combretum lanceolatum
1
Desmodium distortum
1
Herissantia crispa
2
Hydrolea spinosa
1
Ludwigia erecta
4 1
Melochia tomentosa
12
Mimosa pigra
3
Parkinsonia aculeata
16 2
Pavonia cancellata
2
Phyla nodiflora
6 2
Piptadenia stipulacea
4
Piriqueta caroliniana
8 1
Piriqueta duarteana
10
Rhynchosia reticulata
3
Richardia grandiflora
2
Ruellia viscidula
2
Senna acuriensis
3
Sida galheirensis
1
Stylosanthes viscosa
15
Tephrosia purpurea
8
Waltheria indica
1 1
Caenonomada unicalcarata Angelonia gardneri
16
Balfourodendron molle
1
Borreria verticillata
1
Centrosema pascuorum
1
Chamaecrista diphylla
4
Desmodium distortum
3 2
Dioscorea piratinyensis
1
Guapira laxa
1
Guettarda angelica
1
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
3 3
Indigofera microcarpa
6 1
Lippia alnifolia
2
Ludwigia hyssopifolia
1 2
Melochia tomentosa
1 2
Mimosa pigra
1
Miconia albicans
3
Parkinsonia aculeata
12
Pavonia cancellata
1 1
Piriqueta densiflora
6
Piriqueta duarteana
7 3
Plumbago scandens
1
Ruellia viscidula
1 1
Serjania glabrata
7
Stylosanthes viscosa
25 13
Tephrosia purpurea
2 3
Waltheria indica
1 8
Arhysoceble huberi Waltheria indica
1
Tetrapedia sp. n. 2
Ipomoea asarifolia
1
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
57
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Ipomoea marcelia
1
Apis mellifera Ageratum conyzoides
9
Arrabidea limae
12
Balfourodendron molle
3
Banisteriopsis sp 1
2
Borreria verticillata
15
Caesalpinia ferrea
1
Chamaecrista diphylla
2
Conocliniopsis prasiifolia
2
Corchorus hirtus
3
Croton heliotropiifolius
2
Desmodium distortum
6
Guapira laxa
3
Guettarda angelica
1
Herissantia crispa
15
Hydrolea spinosa
5
Ipomoea asarifolia
6
Ipomoea marcelia
2
Jacquemontia gracillima
8
Lippia alnifolia
45
Ludwigia hyssopifolia
6
Machaonia brasiliensis
2
Marsypianthes chamaedrys
3
Melochia tomentosa
23
Mikania cordifolia
1
Mimosa acutistipula
8
Passiflora edulis
1
Pavonia cancellata
3
Phyla nodiflora
58
Piriqueta densiflora
3
Piriqueta duarteana
4
Pithecellobium dulce
2
Pluchea sagittalis
7
Plumbago scandens
5
Polygala alfredii
2
Portulaca elatior
1
Rhynchosia reticulata
3
Richardia grandiflora
18
Ruellia viscidula
11
Schultesia guianensis
2
Senna acuriensis
1
Sida galheirensis
12
Spigelia laurina
2
Staelia virgata
3
Stylosanthes viscosa
27
Tabebuia aurea
4
Tephrosia purpurea
9
Tribulus terrestris
1
Turnera subulata
4
Vitex gardneranum
1
Waltheria indica
12
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
58
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Bombus (Fervidobombus) brevivillus Stylosanthes viscosa
1
Parkinsonia aculeata
2
Euglossa (Euglossa) cordata
β ionone 23
Scatol
Melochia tomentosa
1 1
Pavonia cancellata
1
Euglossa (Euglossa) melanotricha
Salicilato de metila
Euglossa (Euglossa) truncata
Eucaliptol 2
Euglossa (Glossura) imperialis
Eucaliptol 2
Eulaema (Apeulaema) cingulata
Salicilato de benzila 2
Eulaema (Apeulaema) nigrita
Scatol 42
Parkinsonia aculeata
2
Richardia grandiflora
2
Stylosanthes viscosa
1
Vitex gardneranum
1
Melipona asilvae Balfourodendron molle
14
Borreria verticillata
15
Caesalpinia ferrea
1
Chamaesyce hyssopifolia
15 1
Croton heliotropiifolius
5
Desmodium distortum
8
Erythroxylum sobrotundum
1
Guapira laxa
3
Guettarda angelica
12
Heliotropium procumbens
9
Herissantia crispa
8
Hydrolea spinosa
7
Indigofera microcarpa
10
Ipomoea asarifolia
7
Ipomoea brasiliana
2
Ipomoea incarnata
15
Ipomoea marcelia
4
Lippia alnifolia
24
Ludwigia erecta
1
Ludwigia hyssopifolia
7 1
Melochia tomentosa
10
Mikania cordifolia
11
Mimosa pigra
1
Parkinsonia aculeata
13
Pavonia cancellata
6
Phyla nodiflora
6
Piriqueta caroliniana
11
Plumbago scandens
1
Rhynchosia reticulata
4
Ruellia viscidula
2
Senna acuriensis
2
Sida galheirensis
6
Solanum americano
4
Stylosanthes viscosa
34
Waltheria indica
19
Rhynchosia edulis
18
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
59
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Sesbania exasperata
20
Stylosanthes bahiensis
16
Tournefortia rubicunda
11
Frieseomelitta doederleini Balfourodendron molle
10
Richardia grandiflora
1
Solanum americano
1
Stylosanthes viscosa
2
Waltheria indica
2 2
Frieseomelitta francoi Polygala violaceae
2
Waltheria indica
2 2
Frieseomelitta varia Balfourodendron molle
3
Partamona seridoensis Piriqueta densiflora
2
Plebeia flavocincta Heliotropium procumbens
1
Polygala alfredii
8
Zizyphus joazeiro
1
Plebeia sp. 3
Indigofera microcarpa
5
Piriqueta densiflora
2
Piriqueta duarteana
4
Plebeia sp. 5
Waltheria indica
2
Trigona spinipes Ageratum conyzoides
4
Angelonia biflora
1
Angelonia gardneri
2
Angelonia salicaridifolia
4
Aosa rupestris
3
Arrabidea limae
3
Balfourodendron molle
7
Borreria verticillata
12
Caesalpinia ferrea
4
Centratherum punctatum
2
Centrosema brasilianum
2
Chamaecrista diphylla
3
Cnidosculus urens
1
Combretum lanceolatum
3
Conocliniopsis prasiifolia
7
Guettarda angelica
2
Heliotropium procumbens
2
Herissantia crispa
11
Hydrolea spinosa
4
Ipomoea asarifolia
14
Ipomoea incarnata
2
Ipomoea marcelia
9
Ludwigia hyssopifolia
5
Machaonia brasiliensis
27
Melochia tomentosa
8
Mimosa acutistipula
7
Parkinsonia aculeata
1
Pavonia cancellata
1
Phyla nodiflora
5
Piriqueta caroliniana
3
Piriqueta densiflora
7
Piriqueta duarteana
2
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
60
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Pluchea sagittalis
4
Plumbago scandens
5
Polygala alfredii
2
Rhynchosia reticulata
3
Richardia grandiflora
8
Schultesia guianensis
1
Sida galheirensis
4
Solanum americano
2
Spigelia laurina
2
Stylosanthes viscosa
40
Tephrosia purpurea
5
Tribulus terrestris
15
Turnera subulata
30
Vernonia cinerae
1
Vitex gardneranum
1
Waltheria indica
8
Wedelia villosa
2
Trigonisca intermedia Balfourodendron molle
2
Guettarda angelica
1
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
2
Melochia tomentosa
1
Plumbago scandens
2
Wedelia villosa
1
Trigonisca pediculana Heliotropium procumbens
6
Richardia grandiflora
3
Brachinomada (Brachinomada) sp 1
Stylosanthes viscosa
1
Trichonomada sp 1
Melochia tomentosa
1
Parepeolus (Parepeolus) sp 1
Ipomoea marcelia
1
Triepeolus alvengarai Ipomoea asarifolia
1
Nomada sp 2
Pavonia cancellata
1
Nomada sp 3
Herissantia crispa
1
Ceratina (Crewella) maculifrons Angelonia salicaridifolia
6
Caesalpinia ferrea
2
Conocliniopsis prasiifolia
3 1
Erythroxylum sobrotundum
1
Herissantia crispa
6
Ipomoea asarifolia
4
Ipomoea brasiliana
3
Ipomoea incarnata
3
Ipomoea marcelia
2 6
Jacquemontia evolvuloides
4
Jacquemontia heterotricha
1
Jacquemontia mucronifera
2
Jacquemontia saxicola
2
Melochia tomentosa
3 1
Phyla nodiflora
6
Piriqueta caroliniana
1
Piriqueta duarteana
3
Richardia grandiflora
6
Ruellia viscidula
2
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
61
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Stylosanthes viscosa
14
Tabebuia aurea
2 4
Tephrosia purpurea
3
Waltheria indica
1
Ceratina (Crewella) sp. 4
Croton heliotropiifolius
3
Ipomoea brasiliana
4
Ceratinula muelleri Moure, 1941
Croton heliotropiifolius
3
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
3
Phyla nodiflora
1
Piriqueta duarteana
5
Richardia grandiflora
1
Stylosanthes viscosa
2
Ceratinula sp. 2
Herissantia crispa
1
Hydrolea spinosa
1
Piptadenia stipulacea
2
Stylosanthes viscosa
3 2
Tephrosia purpurea
1
Xylocopa (Megaxylocopa) frontalis Conocliniopsis prasiifolia
2
Crolataria holosericea
1
Herissantia crispa
3
Mimosa pigra
1
Parkinsonia aculeata
5
Vitex gardneranum
1
Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Balfourodendron molle
4
Centrosema brasilianum
1
Chamaecrista nictitans
1
Conocliniopsis prasiifolia
1
Croton heliotropiifolius
3
Hydrolea spinosa
2
Parkinsonia aculeata
4
Stylosanthes viscosa
4
Vitex gardneranum
3
Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens Balfourodendron molle
3
Caesalpinia ferrea
10
Centrosema brasilianum
1
Combretum lanceolatum
5 2
Conocliniopsis prasiifolia
3
Crolataria holosericea
9
Croton heliotropiifolius
2
Herissantia crispa
3
Hydrolea spinosa
1
Ipomoea asarifolia
2 1
Ipomoea marcelia
2 1
Ludwigia hyssopifolia
1
Melochia tomentosa
2
Parkinsonia aculeata
12
Stylosanthes viscosa
3
Tabebuia aurea
3
Vitex gardneranum
5
Wedelia villosa
1
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
62
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Xylocopa (Neoxylocopa) ordinaria Arrabidea limae
1
Balfourodendron molle
1
Centrosema brasilianum
2
Chamaecrista nictitans
4
Melochia tomentosa
1
Parkinsonia aculeata
6
Plumbago scandens
1
Tephrosia purpurea
1
Waltheria indica
1
Xylocopa (Schoenherria) macrops Caesalpinia ferrea
1
Parkinsonia aculeata
Ipomoea asarifolia
1
Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta Parkinsonia aculeata
2
Xylocopa (Schonnherria) muscaria Parkinsonia aculeata
10
Xylocopa (Schonnherria) subzonata Parkinsonia aculeata
1
Colletidae Perditomorpha sp. 7
Balfourodendron molle
1
Herissantia crispa
2 1
Ludwigia hyssopifolia
7
Sida galheirensis
22 1
Tagetes minuta
1
Perditomorpha sp. 4
Balfourodendron molle
19 49
Borreria verticillata
2
Desmodium distortum
3
Herissantia crispa
1
Hydrolea spinosa
1
Machaonia brasiliensis
85 84
Piriqueta densiflora
3 1
Perditomorpha sp. 8
Aosa rupestris
19
Protodiscelis alismatis Echinodorus grandiflorus
1
Sarocolletes fulva Aosa rupestris
1
Sarocolletes sp. 7 Herissantia crispa
2
Hylaeus (Cephylaeus) sp. 1
Balfourodendron molle
26
Hylaeus (Gongyloprosopis) sp.1
Balfourodendron molle
2
Hylaeus (Hylaeopsis) sp.1
Balfourodendron molle
4
Hylaeus (Hylaeopsis) sp. 2
Balfourodendron molle
2
Halictidae
Augochloropsis heterochroa Balfourodendron molle
1 10
Desmodium distortum
1
Heliotropium angiospermum
2
Herissantia crispa
1
Hydrolea spinosa
1
Ipomoea asarifolia
1
Machaonia brasiliensis
1
Melochia tomentosa
5 11
Parkinsonia aculeata
20 5
Piriqueta densiflora
1
Polygala alfredii
2
Richardia grandiflora
1
Tabebuia aurea
1 1
Tribulus terrestris
2
Vitex gardneranum
2
Waltheria indica
12 22
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
63
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Augochloropsis sp. 2
Balfourodendron molle
1 2
Borreria verticillata
1
Croton heliotropiifolius
1
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
2 1
Jacquemontia saxicola
1
Melochia tomentosa
2 1
Parkinsonia aculeata
2
Pavonia cancellata
3
Phyla nodiflora
1
Piriqueta caroliniana
7
Piriqueta duarteana
1
Rhynchosia reticulata
1
Richardia grandiflora
1 1
Ruellia viscidula
3 1
Sida galheirensis
3
Tagetes minuta
1
Waltheria indica
5
Augochlora (Augochlora) esox Herissantia crispa
1
Augochlora (Augochlora) sp.15 Marsypianthes chamaedrys
1
Melochia tomentosa
1
Mikania cordifolia
1
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 3
Caesalpinia ferrea
5
Heliotropium angiospermum
1
Jacquemontia heterotricha
5
Melochia tomentosa
1
Piriqueta densiflora
1
Sida galheirensis
1
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 5
Balfourodendron molle
Hydrolea spinosa
1
Parkinsonia aculeata
3
Sida galheirensis
1
Stylosanthes
1
Mikania cordifolia
1
Augochlora (Oxystoglossella) sp.8
Balfourodendron molle
3
Guettarda angelica
1
Heliotropium angiospermum
1
Heliotropium procumbens
2
Herissantia crispa
5
Indigofera microcarpa
1
Jacquemontia saxicola
1 3
Lippia alnifolia
2
Mikania cordifolia
2
Parkinsonia aculeata
2
Piriqueta caroliniana
3
Sida galheirensis
1
Augochlora (Oxystoglossella) thalia Borreria verticillata
1
Herissantia crispa
1
Pavonia cancellata
1
Waltheria indica
2
Augochlora sp. 10 et al.
Heliotropium procumbens
2
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
64
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Herissantia crispa
5
Pavonia cancellata
3
Ruellia viscidula
1
Augochloropsis sp. 1
Balfourodendron molle
1
Phyla nodiflora
1 1
Dialictus (Chloralictus) sp.20
Conocliniopsis prasiifolia
1
Jacquemontia mucronifera
1
Megalopta sp. 3
Piriqueta caroliniana
1
Pseudaugochlora pandora Caesalpinia ferrea
1
Canavalia brasiliensis
1
Centrosema brasilianum
1
Conocliniopsis prasiifolia
4
Croton heliotropiifolius
2 1
Desmodium distortum
1
Herissantia crispa
3
Indigofera microcarpa
1
Jacquemontia confusa
1
Jacquemontia evolvuloides
1
Lippia alnifolia
3 1
Ludwigia erecta
1
Ludwigia hyssopifolia
1
Marsypianthes chamaedrys
1
Melochia tomentosa
9 5
Parkinsonia aculeata
6
Phyla nodiflora
1
Pithecellobium dulce
12
Pluchea sagittalis
1 1
Rhynchosia reticulata
1
Staelia virgata
1
Stylosanthes viscosa
12
Tagetes minuta
2
Triplaris gardneriana
12
Vitex gardneranum
1
Waltheria indica
2
Dialictus (Chloralictus) opacus Balfourodendron molle
10
Desmodium distortum
1
Dioscorea piratinyensis
4
Heliotropium procumbens
2 1
Herissantia crispa
9
Hydrolea spinosa
1
Indigofera microcarpa
3
Lippia alnifolia
4
Marsypianthes chamaedrys
1
Melochia tomentosa
7
Parkinsonia aculeata
1
Pavonia cancellata
1
Phyla nodiflora
2 5
Piriqueta caroliniana
5
Piriqueta duarteana
1
Polygala alfredii
1
Richardia grandiflora
2
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
65
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Ruellia viscidula
1
Stylosanthes viscosa
1
Tagetes minuta
1
Waltheria indica
1
Dialictus (Chloralictus) sp. 6
Balfourodendron molle
4
Cissus erosa
1
Dioscorea piratinyensis
2
Erythroxylum sobrotundum
6 3
Herissantia crispa
2
Jacquemontia evolvuloides
3
Melochia tomentosa
1 1
Parkinsonia aculeata
4
Piriqueta duarteana
1
Richardia grandiflora
1
Ruellia viscidula
1
Sida galheirensis
1
Stylosanthes viscosa
4
Waltheria indica
1
Megachilidae
Anthidium (Tetranthidium) latum Melochia tomentosa
1
Stylosanthes viscosa
1
Dicranthidium arenarium Melochia tomentosa
3
Phyla nodiflora
1 1
Polygala alfredii
5
Stylosanthes viscosa
8 1
Dicranthidium luciae Hydrolea spinosa
2
Phyla nodiflora
1
Polygala alfredii
1 1
Stylosanthes bahienis
1
Dicranthidium luciae Stylosanthes bahiensis
1
Epanthidium maculatum Ludwigia hyssopifolia
1 1
Melochia tomentosa
1
Phyla nodiflora
1
Rhynchosia reticulata
6
Ruellia paniculata
1
Stylosanthes bahienis
1
Stylosanthes viscosa
4 1
Epanthidium tigrinum Pavonia cancellata
1
Waltheria indica
2
Hypanthidium cacerense Balfourodendron molle
1
Larocanthidium emarginatum Stylosanthes viscosa
3
Waltheria indica
1
Lithurgus huberi Herissantia crispa
10
Ipomoea asarifolia
5 2
Microthurge friesei Herissantia crispa
5 2
Coelioxys (Acrocoelioxys) praetextata Herissantia crispa
3
Ipomoea marcelia
1
Lippia alnifolia
2 1
Melochia tomentosa
2
Phyla nodiflora
1 2
Ruellia paniculata
1
Wedelia villosa
1 1
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
66
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Coelioxys (cf. Neocoelioxys) sp.2
Ipomoea marcelia
1
Phyla nodiflora
1
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 1
Melochia tomentosa
1
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp.3
Melochia tomentosa
1
Phyla nodiflora
3
Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp. 6
Combretum lanceolatum
1 1
Melochia tomentosa
3
Phyla nodiflora
3
Stylosanthes viscosa
2 1
Tabebuia aurea
6 1
Coelioxys (Glyptocoelioxys) cearensis Melochia tomentosa
1
Coelioxys (Neocoelioxys) assumptionis Lippia alnifolia
5
Melochia tomentosa
13
Phyla nodiflora
1
Stylosanthes viscosa
12
Megachile (Acentron) sp. 1
Balfourodendron molle
1
Megachile (Acentron) sp.3
Balfourodendron molle
1
Megachile (Acentron) sp.4
Ludwigia hyssopifolia
1
Wedelia villosa
2
Megachile (Acentron) sp. 5
Guettarda angelica
12 2
Megachile (Chrysosarus) sp. 2
Balfourodendron molle
2
Megachile (Chrysosarus) sp. 4
Piriqueta densiflora
1
Megachile (Chrysosarus) sp. 5
Piriqueta densiflora
1
Megachile (Leptorachina) sp. 1
Balfourodendron molle
1
Megachile (Leptorachis) paulistana Balfourodendron molle
1
Megachile (Leptorachis) sp. 6
Balfourodendron molle
1
Herissantia crispa
2
Ipomoea marcelia
1
Mimosa pigra
1
Megachile (Neochelynia) sp. 1
Balfourodendron molle
14
Combretum lanceolatum
1
Herissantia crispa
1
Hydrolea spinosa
1
Ipomoea marcelia
1
Lippia alnifolia
2 1
Piriqueta caroliniana
1
Sida galheirensis
3
Parkinsonia aculeata
1
Stylosanthes viscosa
2 1
Tephrosia purpurea
1
Waltheria indica
2
Megachile (Pseudocentron) sp. 1
Allamanda cathartica
1
Balfourodendron molle
2 8
Borreria verticillata
6
Caesalpinia ferrea
2
Combretum lanceolatum
2
Dioscorea piratinyensis
2
Guapira laxa
6 1
Herissantia crispa
3 2
Hydrolea spinosa
1
Indigofera microcarpa
15 8
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
67
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Ipomoea asarifolia
1
Ipomoea brasiliana
2
Ipomoea incarnata
6
Ipomoea marcelia
2
Ipomoea martii
2
Jacquemontia mucronifera
12 1
Lippia alnifolia
2 5
Ludwigia hyssopifolia
1 8
Melochia tomentosa
2 4
Parkinsonia aculeata
6
Phyla nodiflora
7 1
Piriqueta caroliniana
2
Ruellia paniculata
1
Sida galheirensis
1 4
Stylosanthes viscosa
9 3
Tephrosia purpurea
3
Vernonia cinerae
1
Waltheria indica
2
Wedelia villosa
3 1
Megachile (Pseudocentron) sp. 3
Centratherum punctatum
1
Croton heliotropiifolius
1
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
4
Ludwigia hyssopifolia
1
Machaonia brasiliensis
1
Melochia tomentosa
3 4
Mimosa acutistipula
1 6
Parkinsonia aculeata
12
Phyla nodiflora
22
Piriqueta caroliniana
2
Rhynchosia reticulata
1
Sida galheirensis
1
Stylosanthes viscosa
3
Vernonia chalybaea
3
Vitex gardneranum
1
Waltheria indica
2
Megachile (Pseudocentron) sp. 5
Centratherum punctatum
1
Herissantia crispa
2
Ludwigia hyssopifolia
1
Melochia tomentosa
5
Parkinsonia aculeata
6
Tephrosia purpurea
8
Megachile (Pseudocentron) sp. 6
Parkinsonia aculeata
3
Megachile (Ptilosaroides) sp. 1
Herissantia crispa
1 1
Piriqueta densiflora
1
Stylosanthes viscosa
1
Megachile (Sayapis) dentipes Ageratum conyzoides
2
Caesalpinia ferrea
14
Centrosema brasilianum
3
Croton heliotropiifolius
2 15
Desmodium distortum
24 6
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
68
Família Epécie Abelha Espécie Planta Fêmea Macho
Guettarda angelica
1
Heliotropium procumbens
1
Herissantia crispa
3 2
Ipomoea asarifolia
1 3
Lippia alnifolia
1
Ludwigia erecta
1
Ludwigia hyssopifolia
2
Melochia tomentosa
133 15
Mimosa acutistipula
2
Mimosa pigra
1
Parkinsonia aculeata
25 22
Piriqueta caroliniana
2 1
Pluchea sagittalis
1
Rhynchosia reticulata
15 2
Ruellia paniculata
8
Senna acuriensis
5
Senna splendida
15 1
Serjania glabrata
1
Sida galheirensis
1
Stylosanthes bahiensis
1
Stylosanthes viscosa
28 12
Tephrosia purpurea
2 1
Triplaris gardneriana
6
Vernonia chalybaea
1
Vernonia cinerae
1
Waltheria indica
14 12
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 1
Piriqueta caroliniana
1
Stylosanthes viscosa
4
Tephrosia purpurea
2
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 2
Parkinsonia aculeata
5
Megachile (Tylomegachile) orba Parkinsonia aculeata
2
Total geral
3066 807
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
69
CAPÍTULO 3
MATA CILIAR DO RIO SÃO FRANCISCO COMO BIOCORREDOR PARA
EUGLOSSINI (HYMENOPTERA, APIDAE) DE FLORESTAS TROPICAIS ÚMIDAS
D
EBORA C. MOURA & CLEMENS SCHLINDWEIN
Manuscrito enviado ao Periódico Neotropical Entomology
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
70
Debora Coelho Moura
dcoelhom[email protected]om.br
Universidade Federal de Pernambuco
Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal
Av. Prof Moraes Rego, s/n
Cidade Universitária
50670-901-901 Recife, PE
Mata Ciliar do rio São Francisco como Biocorredor para Euglossini (Hymenoptera, Apidae)
de Florestas Tropicais Úmidas
DEBORA C. MOURA
1
& CLEMENS SCHLINDWEIN
2
1
Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Prof Moraes Rego, s/n,
Cidade Universitária, 50670-901-901 Recife, PE. E-mail: dcoelhomoura@bol.com.br
2
Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Prof Moraes Rego, s/n, Cidade Universitária,
50670-901-901 Recife, PE. E-mail:
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
71
Mata Ciliar do rio São Francisco como Biocorredor para Euglossini (Hymenoptera, Apidae)
de Florestas Tropicais Úmidas
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
72
The Gallery Forests of the Rio São Francisco as Bio-corridors for Euglossine Bees (Hymenoptera,
Apidae) from Tropical Rainforests.
Abstract - Euglossini are typical bees of neotropical rainforests and only a few species
occur in the Caatinga. The Rio São Francisco, which is the only permanent river of semi-arid NE-
Brazil, is bordered by a gallery forest with evergreen leaves. This environment offers floral rewards
along the year. Surveys of euglossine bees by attracting males to scent baits showed that species of
the Atlantic Rainforest like Euglossa imperialis, E. truncata and Eulaema cingulata occur in the
gallery forest of the São Francisco river under the semi-arid climate of the Caatinga region. Under
this climate, these bees are restricted to the gallery forests which function as bio-corridors and are
absent at places where these forests were cut down. This emphasizes the necessity of protection of
the threatened gallery forests to maintain biodiversity.
Key words: Bees, gallery forests, geographical distribution, Rio São Francisco.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
73
Resumo
Euglossini são abelhas típicas de florestas úmidas Neotropicais e poucas espécies ocorrem
na Caatinga. O rio São Francisco, o único perene do semi-árido brasileiro é margeado por uma mata
ciliar perenifólia. Este ambiente oferece recursos florais ao longo do ano. Inventários de Euglossini
mostraram que espécies da Floresta Atlântica como Euglossa imperialis, E. truncata e Eulaema
cingulata ocorrem na mata ciliar do rio São Francisco. Estas abelhas são restritas às matas ciliares
que funcionam como biocorredores e faltam em locais onde estas foram derrubadas. Isto enfatiza a
necessidade de proteção das matas ciliares, para a manutenção da biodiversidade.
Palavras chave: Abelhas, Euglossini, distribuição geográfica, mata ciliar, rio São Francisco.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
74
Euglossini (Apidae) são abelhas características das florestas neotropicais (Moure 1967,
Dressler 1982, Michener 2000, Rebêlo 2001, Roubik & Hanson 2004). Mais de 20 espécies de
Euglossini já foram registradas na Floresta Atlântica ao Norte do rio São Francisco (Bezerra &
Martins 2001, Martins & Souza 2005, Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005; Darrault et al. 2006),
enquanto apenas três espécies de Euglossini foram citadas para a Caatinga: Euglosssa (Euglossa)
cordata, E. (Euglossa) melanotricha e Eulaema (Apeulaema) nigrita (Zanella 2000, Zanella &
Martins 2003).
O rio São Francisco, o único rio perene do Semi-árido Brasileiro, é margeado por uma mata
ciliar, composta por espécies arbóreas e perenifólias com troncos bem desenvolvidos. Esta
vegetação é importante para a manutenção de diversos grupos de polinizadores por oferecer
recursos florais ao longo do ano. Neste contexto perguntamos: (1) quais espécies de Euglossini
ocorrem na mata ciliar do rio São Francisco na região do Semi-árido Brasileiro? (2) Abelhas destas
espécies penetram à região da Caatinga ao longo do rio São Francisco?
Euglossini foram inventariados nos seguintes pontos amostrais: no submédio curso, a 312
km da foz, nos municípios de Glória - Bahia (S 09º 04’ 17,6” e W 038º 27’ 45,4”), margem direita e
Petrolândia - Pernambuco (S 08º 57’ 06,4” e W 038º 23’ 58,0”), margem esquerda; no baixo curso a
179 km da foz, em Canindé do São Francisco -Sergipe (S 09º37’ 87,9” e W 037º43’ 53,6”), margem
direita e Piranhas - Alagoas (S 09º 37’ 66,5” e W 037°42’99,3”), margem esquerda, e na foz,
Própria - Sergipe (S 10º 17’ 66,0” e W 036º 25’ 29,5”), margem direita e Penedo - Alagoas (S10º
19’ 76,2” e W 036º 23’ 01,9”), margem esquerda. Os resultados deste estudo foram comparados
com o levantamento de Ibiraba - Bahia, no curso médio, localizado a 747 km da foz (Neves &
Viana 1999).
Os machos de Euglossini foram atraídos utilizando os aromas eugenol, scatol, salicilato de
metila, β-ionone, vanilina, acetato de benzila e eucaliptol, cada um aplicado a um papel filtro. Estas
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
75
iscas foram fixadas a troncos de árvores aproximadamente a 1,5 m acima do solo, das 8:00 às 12:00
h. As abelhas atraídas pelos aromas foram capturadas com rede entomológica. Os espécimes
coletados foram depositados na Coleção Entomológica da UFPE.
Nos seis locais amostrados na foz, no baixo e submédio curso do rio São Francisco foram
registradas nove espécies de Euglossini (Tabela 1). As matas ciliares da região da foz e do curso
médio apresentaram sete e seis espécies, respectivamente.
Euglossa imperialis e E. truncata não foram registradas na região da foz do rio São
Francisco, mas ocorrem abundantemente na Floresta Atlântica de Pernambuco e Alagoas (Milet-
Pinheiro & Schlindwein 2005; Darrault et al. 2006). Surpreendente foi à ocorrência de Euglossa
imperialis, E. truncata e Eulaema cingulata na região do baixo curso, cerca de 180 Km da foz do
rio São Francisco, num ambiente com precipitações anuais de 500mm (PLGBB 1988;
RADAMBRASIL 1983). Estas espécies de Euglossini são restritas à ambientes florestais (Rebêlo &
Garófalo 1991, 1997 e Rebêlo & Silva 1999) e não saem de florestas fechadas (Milet-Pinheiro &
Schlindwein 2005). Essas abelhas avançaram no domínio da caatinga, utilizando as matas ciliares
do Rio São Francisco como biocorredor.
Euglossa crassipunctata é distribuída da América Central até a Amazônia (Rebêlo 2001) e
no norte da Floresta Atlântica do rio São Francisco, Paraíba e Pernambuco (Bezerra & Martins
2001, Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005). Nesse estudo foi encontrada pela primeira vez em
Alagoas e Sergipe. Abelhas desta espécie, como de E. perpulchra que é endêmica da Floresta
Atlântica (Moure & Schlindwein 2002), não entram nas matas ciliares e são restritas às áreas de
florestas tropicais mais fechadas (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005, Darrault et al. 2006).
No médio curso, Neves & Viana (1999) encontraram seis espécies de Euglossini, das quais
três não foram amostradas nos outros pontos (Tabela 1). Nesta área ocorrem grandes árvores,
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
76
apontadas de grande importância para a manutenção de Euglossini na região. A distribuição
geográfica de duas espécies (Eufriesea) não é conhecida.
No submédio curso foram encontradas apenas as duas espécies Euglossa cordata e Eulaema
nigrita, que são comuns para a caatinga (Zanella 2000), cerrado (Rebelo & Garófalo 1997, Rêbelo
& Silva 1999) e áreas degradadas (Powell & Powell 1987, Morato 1994, Peruquetti et al. 1999,
Darrault et al. 2003, Martins & Souza 2005). Nestes locais (Petrolândia e Glória), as matas ciliares
foram destruídas durante a construção da Usina Hidrelétrica de Itaparica e a vegetação
predominante hoje é uma caatinga antropizada.
Os resultados confirmam que as matas ciliares do rio São Francisco funcionam como
biocorredores, abrigando e mantendo espécies de Euglossini, apenas comuns em florestas tropicais
úmidas. Seria interessante averiguar se o mesmo ocorre também para outras espécies de animais, de
florestas fechadas. Torna-se importante desta maneira, a manutenção das matas ciliares através da
criação de unidades de conservação.
Agradecimentos
A Maria de Fátima e Paulo Francisco Barbosa da Coordenadoria Especial do
Empreendimento Itaparica – CEI e Valéria Vanda Gomes Brasil do Departamento de Meio
Ambiente - CHESF pelo apoio logístico nos levantamentos do submédio e baixo curso do rio São
Francisco. A Rosângela Lyra Lemos e Maria Noemia Rodrigues do Herbário Mac - Instituto de
Meio Ambiente de Alagoas, pelo apoio no levantamento na região da foz do rio São Francisco. Aos
integrantes do grupo de pesquisa “Plebeia” pelo apoio. A FAPEAL e CNPq pela concessão da bolsa
e ao CNPq pelo auxílio financeiro.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
77
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D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
80
Tabela
Tabela 1. Espécies de Euglossini amostradas nas matas ciliares da foz, baixo e submédio cursos do
Rio São Francisco. Dados do médio curso referem-se a Neves & Viana (1999).
Rio São Francisco
Foz Baixo curso Submédio curso Médio curso
Espécies
Margem
direita
Propriá
Margem
esquerda
Penedo
Margem
direita
Canindé
do S. F.
Margem
esquerda
Piranhas
Margem
direita
Glória
Margem
esquerda
Petrolândia
Margem
esquerda
Ibiraba
Euglossa (Euglossa) cordata
(Linnaeus, 1758)
X
X X X X X X
E. (Glossurella) crassipunctata Moure,
1968
X X
E. (Euglossa) fimbriata Rebelo &
Moure, 1995
X X X X
E. (Euglossura) imperialis Cockerell,
1922
X X
E. (Euglossa) melanotricha Moure,
1967
X X
E. (Euglossella) perpulchra Moure &
Schlindwein, 2002
X
E. (Euglossa) securigera Dressler,
1982
X
E. (Euglossa) truncata Rebelo &
Moure, 1995
X X
*Eufriesea sp. X
E. aridicula (Moure & Neves, 2001) X
E. (Apeulaema) cingulata (Fabricius,
1804)
X X
Eulaema (Apeulaema) nigrita
Lepeletier, 1841
X X X X X X X
*Citado como Euplusia melaena Moure (Neves e Viana 1999), que é nomen nudam (Silveira et al 2002)
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
81
CAPÍTULO 4
DICOGAMIA E HERCOGAMIA RECÍPROCA FAVORECEM O FLUXO DE PÓLEN
INTERMORFO EM MELOCHIA TOMENTOSA (STERCULIACEAE) ARBUSTO
DISTÍLICO DA CAATINGA?
Manuscrito a ser enviado ao Periódico Plant Systematics and Evolution
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82
Dicogamia e hercogamia recíproca favorecem o fluxo de pólen intermorfo em Melochia
tomentosa (Sterculiaceae) arbusto distílico da Caatinga?
DEBORA COELHO MOURA
1
& CLEMENS SCHLINDWEIN
1
1
Universidade Federal de Pernambuco, Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
83
ABSTRACT
Melochia tomentosa (Sterculiaceae) is a shrub-like species which occurs in the Caatinga, especially
in disturbed environments. It presents distilic flowers that open at 4:50 a.m. and close at 4:00 p.m.
Besides the usual reciprocal hercogamy in the two morphs, M. tomentosa also showed reciprocal
dicogamy. long-styled flowers were protogynous and short-styled flowers were slightly
protandrous. Thus, visits in the first 90 minutes before anthesis favored the pollination of long-
styled flowers. We found 45 species of bees visiting flowers of M. tomentosa. Pollen grains of
short-styled flowers were found in the back of the head and in front of the thorax of the bees.
Concerning the long-styled flowers, the pollen grains were found in front of the head and in the
mouthparts. The pollen analysis load on the scopa of females showed that small bees collected
pollen grains of long-styled flowers and medium and large bees collected it from short-styled
flowers.
Key words: pollination, dicogamy, reciprocal hercogamy, Melochia tomentosa, Sterculiaceae.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
84
Uma variedade de animais como abelhas, borboletas, beija-flores, mariposas e moscas foram
encontradas como polinizadores de espécies heterostílicas (Keegan et al. 1979, Murray 1990,
Passos & Sazima 1995, Pailler & Thompson 1997, Ree 1997, Castro & Oliveira 2002). A distilia é
um polimorfismo floral controlado geneticamente, havendo a formação de dois tipos de flores, as
brevistilas e longistilas (Martin, 1967, Ganders 1979, Barrett 1992, Kohn & Barrett 1992). A
espécie apresenta um sistema de incompatibilidade heteromórfico, com dois morfos florais
caracterizados pela diferença no comprimento dos estiletes e estames. A formação de frutos e
sementes só é possível entre cruzamentos entre flores de diferentes morfos (Darwin 1877, Ganders
1979, Dulberger 1992, Kohn & Barrett 1992, Pérez-Barrales et al 2006).
A hercogamia recíproca em flores distílicas, apresenta-se na forma em que os estames de flores
brevistilas encontram-se na mesma posição dos estigmas em flores longistilas e vice-versa, assim
favorece o fluxo polínico intermorfo e a deposição de pólen em locais diferentes do corpo do
polinizador, como já apontado por Darwin (1877). Essa adesão de pólen diferenciado foi
demonstrada em beija-flores (Imbert & Richards 1993; Castro & Oliveira 2001; Araújo & Sazima
2003; Consolaro et al. 2005; Machado & Semir 2006), borboleta (Sigrist & Sazima 2002; Coelho &
Barbosa 2003; Piedade-Kiill & Ranga 2000; Carvalho & Machado 2006) e abelhas (Teixeira &
Machado 2004; Barros 1998; Coelho & Barbosa 2003, Consolaro & Oliveira 2005).
Sterculiacae é uma família que no Brasil é representada por 11 gêneros e 115 espécies (Barroso et
al. 1978). Em Sterculiaceae distilia ocorre em Melochia, com 60 espécies (Fernández & Grande
2007); Waltheria, 48 espécies (Saunders 1993) e Sterculia, 300 espécies (Taroda & Gibbs 1982).
Neste estudo perguntamos questões como a) quais as características de distilia em Melochia
tomentosa? b) Qual o espectro dos visitantes florais e quais são os polinizadores efetivos? c) Existe
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
85
uma diferença na localização de pólen no corpo dos visitantes florais? c) Como é o fluxo de pólen
inter e intramorfos?
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado no município de Canindé do São Francisco – Sergipe, a S 09º37’ 66,8´´ e W
037º48’ 97,2´´, com altitude de 210m ao lado da barragem da Usina Hidrelétrica de Xingó. A área
localiza-se no Módulo do Programa de Manejo e Recuperação de Área degradada, com 3,17ha, da
Companhia Hidrelétrica do São Francisco - Chesf/Xingó. Durante a construção da barragem Xingó
no Rio São Francisco, a área de estudo foi completamente desmatada. Hoje, após 15 anos,
encontra-se a vegetação num estado de regeneração, com arbustos e pequenas árvores da caatinga.
O clima semi-árido é marcado por precipitação escassa e irregular durante o ano (Assis 2000). O
período chuvoso vai de maio a julho, com maior precipitação em maio, a precipitação média anual
é de 550mm e a temperatura média de 27º C (PLGBB, 1988).
Morfologia floral e antese
Melochia tomentosa apresenta flores eretas, levemente infundibuliformes, pentâmeras, com densa
pilosidade, tricomas estrelados e glandulares, na face externa do cálice. A corola é lilás com base
internamente amarelo-gema. O nectário é constituído por tricomas envoltos ao ovário e cálice
(Martin 1967).
Foram feitas medidas em 30 flores brevistilas e 30 longistilas de indivíduos diferentes. Com um
paquímetro digital foram mensurados o comprimento e diâmetro da corola, comprimento de lobos
estigmáticos, estigma, filetes e anteras. Em trinta indivíduos brevistilos e longistilos marcados foi
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
86
determinado o número de flores produzidas por inflorescência e por indivíduo. Para analisar se
havia crescimento vegetativo dos indivíduos de Melochia tomentosa, foi escavado o solo de cinco
indivíduos por morfo, quando estes estavam em agrupamento, e observado o sistema radicular.
Horário da abertura floral, receptividade estigmática, abertura das anteras e a longevidade das flores
foram definidos após a marcação de 30 botões brevistilos e 30 longistilos em pré-antese,
previamente ensacados de 30 indivíduos por morfo. Estas flores foram monitoradas ao longo da
antese em intervalos de 30 minutos. A receptividade estigmática foi determinada com água
oxigenada a 20% (Kearns & Inouye 1993), e anotado o horário da separação dos lobos estigmáticos.
O número de grãos de pólen por antera foi determinado em 10 flores por morfo na câmara de
Neubauer. As anteras foram esmagadas em tubos Eppendorf com volume de 0,25 ml de ácido lático
glicerinado 3:1. Após vibração em agitador (vortex) durante 3 minutos, foram retiradas subamostras
de 0,005 ml e transferidas para câmara Neubauer. Foram medidos 300 grãos de pólen, para cada
morfo, para determinar o tamanho dos mesmos. Os ovários de 10 botões foram dissecados e os
óvulos contados no estereomicroscópio. A razão P/O foi determinada a partir destas contagens.
Sistema reprodutivo
Para determinar o sistema reprodutivo de M. tomentosa foram feitos experimentos manuais de
autopolinização e polinização cruzada inter e intramorfos. Outras flores brevistilas e longistilas
acessíveis aos visitantes florais foram marcadas como controle para determinar a frutificação após a
polinização natural. Cada teste foi realizado em 30 flores por morfo, num total de 240 flores de 80
indivíduos. Em todos os testes, com exceção ao controle, os botões florais foram previamente
encobertos com sacos de voual, os quais foram mantidos até o amadurecimento dos frutos. Foram
contados os frutos e as sementes.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
87
Visitantes florais e avaliação de polinizadores efetivos
A freqüência dos visitantes florais foi verificada ao longo de 60 horas, entre 5:00 h e 15:00 h em
seis dias de observação não consecutivos. Foram registrados os números de visitas por hora em cada
morfo. Para determinar o número e tipos de grãos de pólen depositados nos estigmas, foram
retirados 10 estigmas de flores brevistilas e 10 de longistilas no final da antese. Cada um foi
transferido para uma lâmina contendo glicerina corada com fucsina. Em microscópio foram
contados os grãos de pólen das flores brevistilas e longistilas e de outras espécies de plantas
depositados na superfície estigmática.
Foram contados 500 grãos da carga polínica da escopa de 5 fêmeas por espécie, pólen de flores
brevistilas e longistilas e de outras espécies de plantas. Além disso, foram mapeados os locais de
aderência de pólen na superfície do corpo dos visitantes florais e analisados os grãos de pólen, para
determinar o local de aderência de pólen brevistila e longistila nos diferentes visitantes florais.
Os insetos foram preparados e os dados de coleta incluídos no banco de dados do grupo de pesquisa
“Plebéia - Ecologia de Abelhas e da Polinização” da UFPE. Os beija-flores foram identificados
através de fotografias usando-se bibliografia especializada (Sick 1985, Grantsau 1988). Os
espécimes dos visitantes florais foram depositados na Coleção Entomológica da UFPE. Espécimes
testemunha de plantas foram depositados no Herbário UFP, da Universidade Federal de
Pernambuco e no Herbário MAC, do Instituto do Meio Ambiente de Alagoas.
Análises estatísticas
Foi feito teste T´ dos caracteres morfológicos de 10 amostras das duas morfos, para analisar se
havia diferença significativas entre as flores brevistilas e longistilas. Todos os parâmetros
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
88
requisitados para realizar o teste T´ foram os analisados. Os dados foram transformados para
Log.10.
RESULTADOS
Morfologia floral e antese
Os indivíduos de Melochia tomentosa floresceram durante todo o ano, inclusive na estação seca,
mostrando um pico de floração na estação chuvosa. As plantas produziram 2 a 4 flores por
inflorescência, e 55 inflorescências por indivíduo/dia. Os indivíduos cresceram em agrupamentos de
plantas longistílicos e brevistílicos, que se formaram vegetativamente, através de raízes com
crescimento horizontal em diferentes pontos. As flores brevistilas e longistilas têm o comprimento
de 14,5 mm, e um diâmetro floral de 12 mm. As flores brevistilas e longistilas apresentaram 5
orifícios que se formam pela fusão dos filetes com a corola, e conduzem as peças bucais dos
visitantes florais ao néctar (Figura 1), além de possuir ovário súpero, pentacarpelar e 6 óvulos em
média. A câmara nectarífera mediu em media 3,5mm; dp 0,6.
Foram encontradas diferenças no comprimento de anteras, filetes, estiletes e estigmas, entre flores
brevistilas e longistilas, e diferença na superfície estigmática nas duas morfos. Nas flores longistilas
os estiletes possuíram o comprimento duas vezes maior que flores brevistilas (Tabela 1). A
superfície estigmática de flores longistilas é mais estruturada, e os estigmas mostram numerosas
protuberâncias parcialmente bifurcadas, com o comprimento cerca de 50 µm. Nas flores brevistilas
a superfície estigmática é irregular e as protuberâncias são menores (Figura 2).
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
89
Figura 1: Melochia tomentosa. A - inflorescência de flores longistilas; B - flor com estames e
estilete retirados, evidenciando cinco orifícios formados pela fusão dos filetes com a corola; C - flor
brevistila, corte longitudinal; D - flor longistila, corte longitudinal.
D
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
90
Figura 2: Estilete e estigma em Melochia tomentosa: A- superfície estigmática de flores longistilas
bem estruturada, e B- numerosas protuberâncias parcialmente bifurcadas; C- superfícies
estigmáticas irregulares de flores brevistilas e D- protuberâncias estigmáticas menores e irregulares
em flores brevistilas. (A, C escala =200µm; B, D escala=50µm)
As alturas dos gineceus das flores longistilas e brevistilas foram diferentes, demonstrando
hercogamia recíproca de estames e estiletes (Figura 3), (T´=8,9, gl=58 e p<0,05) e do androceu
T´=16,3, gl=58 e p0,05. Além disso, as anteras de flores longistilas foram menores X= 1,3mm, dp
A
B
D
C
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
91
0,6, que as de flores brevistilas, enquanto que as flores brevistilas possuíram anteras maiores com
X= 3,9mm, dp 0,8 (Tabela 1).
Figura 3: Comprimento de estigmas e estames de flores brevistilas e longistilas de Melochia
tomentosa (n=30 por morfo).
Tabela 1. Comprimento de estiletes, estigmas, anteras e filetes de flores brevistilas e longistilas de
Melochia tomentosa (n=30 por morfo; X= média; dp= desvio padrão).
Caracteres florais
Flores brevistilas mm
X, dp, (amplitude)
Flores longistilas mm
X, dp, (amplitude)
Comprimento das anteras 3,2; 0,8; (2,9-4,9) 1,3; 0,6; (0,6-1,9)
Comprimento do filete 5,2; 0,8; (3,7-7,2) 2,6; 0,8; (1,7-4,0)
Comprimento dos estiletes 1,4; 0,6;(0,7-3,8) 3,8; 1,0; (2,9-5,3)
Comprimento do estigma 2,8; 1,2; (1,8-4,0) 6,2; 0,8; (4,1-8,3)
Flores brevistilas continham em média 17. 500 grãos de pólen e flores longistilas 16. 176 (Tabela
2), os grãos de pólen das duas formas florais são tricolporados. Em flores de ambas as morfos mais
de 40% dos grãos de pólen não foram viáveis. Desta forma as flores brevistilas continham
0
2
4
6
8
10
12
14
02468101214
Comprimento dos estames (mm)
Comprimento dos estigmas (mm)
flor brevistila flor longistila
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
92
aproximadamente 1000 grãos de pólen viáveis a mais do que flores longistilas. Essa diferença,
contudo, não foi significativa T´= 1,44, gl=18 e p=0,1. O pólen viável de flores brevistilas mediu
em média 50,6µm (dp =7,2; n=300), e flores longistilas 38,8 µm (dp=7,8; n=300), T´5,09, gl=18 e
p<0,05, não existindo sobreposição na variação do tamanho de pólen das duas morfos (Figura
4,Tabela 2). A razão pólen/óvulo não apresentou diferença significativa entre os dois morfos florais.
Figura 4: Classe de grãos de pólen (µm) viáveis de flores brevistilas e longistilas de Melochia
tomentosa (n=300) por morfo.
0
10
20
30
40
50
60
36-37 38-39 40-41 42-43 44-45 46-47 48-49 50-51 52-53
Porcentagem dos grãos de pólen
Pólen longistila Pólen brevistila
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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Tabela 2. Médias dos números de grãos de pólen viáveis por flor: total, grãos de pólen viáveis,
diâmetro do pólen DP(µm), razão pólen/óvulo (P/O) em n= 10 flores por morfos de Melochia
tomentosa.
Morfos Grãos de pólen por
flor (total)
Grãos de pólen por
flor (viáveis)
Diâmetro do
pólen µm
P/O
Flores
brevistilas
17.500 (dp= 1236) 10.275 (dp= 1157) 50,6 (dp = 7,2) 3.428
Flores
longistilas
16.176 (dp = 1164) 9.361 (dp = 1047) 38,8 (dp = 7,8) 2696
Flores brevistilas e longistilas abriram lentamente por volta das 4:30h. Os estigmas das flores
longistilas já estavam receptivos nesse horário, mas não aquelas das flores brevistilas. A
receptividade estigmática de flores brevistilas ocorreu ás 6h, cerca de 90 minutos depois da
abertura. Isto corresponde com o horário da deiscência da terceira antera das flores brevistilas. Ao
contrário das flores longistilas, nas brevistilas a deiscência de anteras antecedeu a receptividade
estigmática, e 100% das anteras de flores brevistilas já estivam deiscentes entre 5:30 e 6h. As
últimas anteras longistilas deisceram entre 6:30 e 7h. Desta maneira, a liberação antecipada de
pólen de flores brevistilas corresponde com a receptividade estigmática antecipada de flores
longistilas (Figura 5).
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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Figura 5: Horário de abertura das anteras e receptividade estigmática, das flores longistílicas e
brevistílicas de Melochia tomentosa n=30
Não houve diferença na longevidade floral nas duas morfos. Flores ensacadas, ao contrário de flores
acessíveis aos visitantes florais de ambas as morfos, fecharam durante a noite do primeiro dia de
floração, reabriram na manhã seguinte, e fecharam definitivamente na tarde às 16:00h do segundo
dia.
0
20
40
60
80
100
4:30-5:00 5:00-5:30 5:30-6:00 6:00-6:30 6:30-7:00 7:00-7:30 7:30-8:00
Anteras abertas e estigmas receptivos (%
)
Anteras brevistilas Anteras longistilas
Estigma brevistila Estigma longistila
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Sistema reprodutivo
Apenas houve formação de frutos no experimento intermorfo (Tabela 3). Após a polinização, os
frutos formados estavam maduros em uma semana, em média continham 6 sementes, variando de 5
a 8.
Tabela 3. Sistema reprodutivo de M. tomentosa, experimentos de autopolinização manual,
polinização cruzada inter e intramorfo, e polinização natural em flores acessíveis aos visitantes
florais (controle) das flores brevistilas e longistilas (* doador de pólen, ** receptor de pólen) n=30
Experimentos
Flores (n) % Frutos Sementes
Autopolinização manual (brevistilas) 30 0 0
Autopolinização manual (longistilas) 30 0 0
Polinização cruzadas fl. longistilas* vs.
longistilas**
30 0 0
fl. brevistilas* vs. Brevistilas** 30 0 0
fl. brevistilas* vs. fl. longistilas** 30 80% 120
fl. longistilas* vs. fl. brevistilas** 30 77% 115
Controle fl. Brevistilas 30 83% 125
fl. Longistilas 30 80% 120
Visitantes florais
As flores de M. tomentosa foram visitadas por animais de 45 espécies de abelhas, beija-flores,
borboletas e moscas. Abelhas de 30 espécies foram registradas visitando as flores de M. tomentosa
(Tabela 4), sendo Apis mellifera a mais freqüente com 37% (Figura 6 A), seguidas por Megachilini
(22%) (Figura 6 B), Augochlorini (18%), Centridini (15%) e Xylocopini (8%). Abelhas de Apis
mellifera, Xylocopa grisescens, X. frontalis e Caenonomada unicalcarata foram os primeiros
visitantes florais de M. tomentosa às 4:50h nas flores brevistilas. Depois das 8h, com exceção de A.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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mellifera, a freqüência das fêmeas dessas abelhas diminuiu drasticamente. Nas flores longistilas as
visitas começaram as 6:00h (Figura 7).
Figura 6: Abelhas mais freqüentes em flores de Melochia tomentosa A- Apis mellifera contatando o
estigma de flores longistilas ao coletar néctar; B- Fêmea de Megachile dentipes coletando pólen em
flores brevistilas
As borboletas com 10 espécies foram o segundo grupo de visitantes florais mais freqüentes, (Tabela
4). Especialmente indivíduos de Phoebis sennea, Hemiargus hanno, Gesta gesta, Danus eresimus e
Urbanus proteus foram as mais abundantes. As visitas das borboletas iniciaram às 6h, e se
estenderam até 10:00 h. Beija-flores de duas espécies Phaethornis ruber e Chrysolampis mosquitus
visitaram as flores das duas morfos entre as 5:00 e 8:00h. As moscas da família Syrphidae,
Tachinidae e Bombyliidae foram os visitantes menos freqüentes. Todos os visitantes florais ao
introduzirem as peças bucais nas flores de M. tomentosa, contataram com o estigma e anteras de
ambas as morfos florais.
A B
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Figura 7: Média de visitas de flores brevistilas e longistilas de Melochia tomentosa ao longo do dia
(n=60 flores para cada morfo).
0
1
2
3
5-6h 6-7h 7-8h 8-9h 9-10h 10-11h 11-12h 12-13h 13-14h 14-15h
Horário de visitas em flores de Melochia tomentosa
Média de visitas por flores
Flor longistila Flor brevistila
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Tabela 4: Visitantes florais registrados em flores de M. tomentosa
Visitantes florais
♀♂
APIDAE Bombini
Bombus brevivillus Franklin, 1913
♀
Ceratinini Ceratina (Crewella) maculifrons Smith, 1844
♀
Ceratina (Ceratinula) muelleri Moure, 1941
♀
Centridini Centris (Centris) caxiensis (Ducke, 1910)
♀♂
Centris (Centris) aenea (Lepeletier, 1841)
♀♂
Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874
♀♂
Centris (Paracentris) hyptidis Ducke, 1908 ♀♂
Centris (Trachina) fuscata Lepeletier, 1841
♀♂
Exomalopsini Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola, 1853 ♀
Eucerini Gaesischia (Gaesischia) similis Urban, 1989
♂
Alloscirtetica labiatarum (Ducke,1910)
♀♂
Meliponini Apis mellifera Linnaeus, 1758 ♀
Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900) ♀
Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912)
♀
Tapinotaspidini Caenonomada unicalcarata (Ducke, 1908) ♀♂
Tetrapediini Tetrapedia sp.
♀
XYLOCOPINAE Xylocopini Xylocopa ordinaria Smith, 1874
♀
Xylocopa grisescens Lepeletier, 1841
♀
Xylocopa frontalis (Olivier, 1789)
♀
MEGACHILIDAE/ANTHIDINAE Anthidini Epanthidium maculatum Urban, 1992 ♂
MEGACHILINAE
Megachilini Megachile (Pseudocentron) sp. 1
♀♂
Megachile (Pseudocentron) sp. 2
♀♂
Megachile (Pseudocentron) sp. 3
♀♂
Megachile (Sayapis) dentipes Vachal, 1909
♀♂
Megachile cf. (Cressoniella) sp.
♀♂
Megachile (Neochelynia) sp.
♀♂
HALICTIDAE/HALICTINAE Augochlorini Pseudaugochlora pandora (Smith, 1853) ♀♂
Augochlora (Oxystoglossella) sp.
♀♂
Augochloropsis sp. 1
♀♂
Augochloropsis sp. 2
♀♂
Gesta gesta (Herrich-Schäffer, 1863)
♀
HESPERIIDAE/PYRGINAE
Urbanus proteus (Linnaeus, 1758)
♀
LYCAENIDAE/POLYOMMATINAE
Leototes cassius (Cramer, 1775)
♂
Hemiargus hanno (Stoll, 1790)
♀
THECLINAE sp. ♂
PIERIDAE/COLIADINAE
Eurema elathea (Cramer, 1777)
♀
Phoebis sennea (Linnaeus, 1758)
♀ ♂
PIERINAE
Ascia monuste (Linnaeus, 1764)
♂
NYMPHALIDAE/DANAINAE
Danus eresimus (Cramer, 1777)
♀
HELICONINAE
Euptoieta hegesia (Cramer, 1779)
♀
Phaethornis ruber (Linnaeus,1758)
TROCHILIDAE/TROCHILINAE
Chrysolampis mosquitus (Linnaeus, 1758) ♀
DIPTERA
Syrphidae
♀
Tachinidae
♀
Bombyliidae
♀
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
99
Foi encontrado pólen aderido a 11 locais na superfície do corpo dos visitantes florais, não
considerando o pólen transferido para a escopa de fêmeas de abelhas. Em todos os indivíduos de
todas as espécies analisadas foi encontrada uma separação espacial de aderência de pólen das duas
morfos de M. tomentosa no corpo dos insetos. O pólen de flores longistilas localizou-se na parte
anterior da cabeça e peças bucais e de flores brevistilas na parte posterior da cabeça e no tórax. Nas
borboletas, o pólen longistila foi encontrado na espirotromba e o pólen brevistila nos olhos e
abdome (Tabela 5).
Tabela 5: Localização de pólen longistila (■) e pólen brevistila (□) no corpo dos visitantes florais,
N= 5 indivíduos por espécie. Os números referem-se à quantidade de indivíduos onde o respectivo
pólen foi encontrado.
Visitantes florais Espirotromba Labro Mandibula Clipeo Área
parocular
inferior
Área suban-
tenal
Olhos Vertice Área pré-
occipital
Tórax Abdome
Centris aenea
■2 ■1 □3 □2
Centris hyptidis
■1 ■1 ■3 □3
Eucerini □3
Xylocopa
ordinaria
□ 2 □1
Syrphidae ■5
Tachinidae ■1 ■3 □1
Megachili sp.
■2 ■1 ■2 □4 □1
Augochlorini ■2 ■1 ◙1 ■1 □1 □3
Apis mellifera
■1 ■2 □ 3 □2
Caenonomada
unicalcarata
■2 ■1 ■1 □ 2 □3
Gesta gesta
■5 □5 □3
Phoebis sennea
■5 □5 □5
Danus eresimus
■
5 □5 □5
Hemiargus hanno,
■5 □5 □2
Fêmeas de nove espécies de abelhas, encontradas nas flores de M. tomentosa, freqüentemente
carregavam pólen na escopa. A análise polínica demonstrou que todas carregavam pólen de outras
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
100
espécies de plantas. Com exceção das duas espécies maiores, Xylocopa ordinaria e Centris aenea, o
restante carregava principalmente pólen de M. tomentosa (Figura 8). Considerando apenas pólen de
M. tomentosa, abelhas pequenas carregavam principalmente pólen de flores longistilas e abelhas
médias e grandes (comprimento 10 mm e maiores) carregaram principalmente pólen de flores
brevistilas (Tabela 6).
Figura 8: Freqüência relativa de grãos de pólen de flores brevistilas, longistilas e de outras espécies
encontradas nas cargas polínicas das abelhas, visitantes forais de M. tomentosa (n=5 abelhas por
espécie) de acordo com o tamanho.
0
20
40
60
80
100
120
140
Augochl
or
i
ni
E
xomal
ops
is sp.
Psaenythia variabi
l
is
Api
s
m
el
li
f
era
Megachile sp.
Caenonom
ad
a unicalcarata
Xyl
ocopa
or
di
naria
Centris aenea
Quantidade relativa de pólen (%)
brevistila longistila outros
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101
Tabela 6: Comprimento de fêmeas de abelhas (média, desvio padrão, N=5 por espécie) e
porcentagem dos grãos de pólen de flores brevistilas e longistilas coletadas.
Pólen de Melochia tomentosa
(Espécies? Ou Táxons) de
abelhas
Tamanho da abelha (mm)
Brevistila % Longistila %
Exomalopsis analis.
6,2 23 68
Augochlorini 6,8 33,8 66,1
Psaenythia variabilis
6,9 45,6 54,4
Apis mellifera
10,3 61,3 38,7
Megachile dentipes
11,1 70 30
Caenonomada unicalcarata
11,5 60,2 39,8
Centris hyptidis
12,8 63 37
Centris aenea
15,6 67 33
Xylocopa ordinaria
16,7 71,2 28,8
No final da antese os estigmas das flores brevistilas, receberam em média 701 grãos de pólen
longistilas viáveis (DP= 13,5, n=10), e os estigmas longistilas 844 de pólen brevistilas viáveis
(DP=37, n=10); isto representa 69% do pólen total viável de uma flor brevistila e 85% de uma flor
longistila. Além disso, foram encontrados grãos de pólen de cinco tipos de outras espécies de
plantas nos estigmas das duas morfos, contudo, em quantidade pequena (Figura 9). Desta maneira,
foram depositados em média 144 grãos de pólen brevistilas, para fecundar um óvulo em flores
longistilas e 97 grãos de pólen longistilas para fecundar um óvulo em flores brevistilas.
Considerando apenas o pólen de Melochia tomentosa encontrados nos estigmas das flores
longistilas, foram depositados 90% de pólen brevistilas e nos estigmas de flores brevistilas 76,3%
de pólen de flores longistilas.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
102
Figura 9: Grãos de pólen depositados nos estigmas de flores brevistilas e longistilas de M.
tomentosa, (porcentagem, média e desvio padrão n=10).
DISCUSSÃO
Melochia tomentosa é um exemplo de planta distílica, em que o fluxo de pólen intermorfo legítimo é
otimizado, de forma que, em flores longistilas chega quase exclusivamente pólen de flores
brevistilas e ao contrário, pólen longistila em estigmas brevistila. Isto confirma que a posição
recíproca de anteras e estigmas em flores distílicas promove o fluxo de pólen legitimo (Martin 167,
Pailler et al 2002), entre morfos opostas, intermediado por animais polinizadores, como delineado
por Darwin (1877). A otimização do fluxo intermorfo de pólen em M. tomentosa também é resultado
de uma dicogamia recíproca, de acordo com nossos levantamentos, pela primeira vez é reportado
para uma planta heterostílica. A antecipada receptividade estigmática de flores longistílicas (a morfo
0
20
40
60
80
100
120
140
Estigma brevistila Estigma longistila
Grãos de pólen encontrados nos estigmas (%)
brevistila longistila outras espécies
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
103
protogínica) é associada a uma antecipada liberação de pólen em flores brevistilas (morfo
protândrica), que favorece a polinização de flores longistilas, nos primeiros 90 minutos de antese.
Em flores dicogâmicas a fase masculina serviria como fornecedora de pólen para as abelhas (Symon
1979), mantendo as visitas freqüentes para esse morfo (Pailler et al 2002). Nas primeiras três horas
de antese, fêmeas de abelhas de tamanho médio a grandes foram abundantes, o que se refletiu
também na predominância de pólen de flores brevistilas na carga polínica das fêmeas de Xylocopa
grisescens, X. frontalis e X. ordinaria, Caenonomada unicalcarata e Apis mellifera. Essas abelhas,
desta forma, provocaram uma rápida diminuição de pólen nas flores brevistilas. Os resultados
também indicam que o fluxo de pólen de flores longistilas aumentou a partir de 8 horas, quando
todas as anteras estiveram deiscentes neste horário, e o pólen das flores brevistilas já estava
intensamente retirado. O pólen de flores longistilas, menos visível do que este de flores brevistilas,
contudo foi principalmente coletado por fêmeas de abelhas pequenas, como Psaenythia variabilis,
Augochlora sp., Pseudaugochlora sp. e Exomalopsis analis. A separação da coleta de pólen
brevistila por abelhas médias e grandes, e de longistilas por abelhas pequenas, reflete numa
separação temporal de doação de pólen. Isto sugere também uma separação temporal de polinização
dos dois níveis. Fêmeas pequenas devem polinizar principalmente flores brevistilas e fêmeas
medias e grandes, principalmente as flores longistilas.
Nos dois morfos, as flores abriram simultaneamente, as flores longistilas protogínicas, e as flores
brevistilas protândricas. A protoginia de M. tomentosa foi uma estratégia que tende captar o pólen
transferido de flores brevistilas, durante a primeira visita dos insetos. No início da antese as abelhas
diferenciaram flores brevistilas de flores longistilas, e visitaram preferencialmente flores brevistilas.
Não sabemos, contudo, como as abelhas reconhecem as flores brevistilas, que já oferecem pólen
nesse horário.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
104
Fêmeas médias e grandes de várias espécies coletaram pólen intensamente de manhã cedo,
contribuindo na diminuição rápida do pólen brevistila disponível. A atração das abelhas por essa
morfo pode ser resultado de um display do pólen amarelo, contrastando com a corola roxa, ou pela
possível liberação acentuada do cheiro do pólen. Neste caso, a vantagem das visitas às flores
brevistilas seria em aumentar a doação de pólen para as flores longistilas, otimizando a fecundação
intermorfo (Philipp & Schou 1981; Schou & Philipp 1983; Consolaro et al. 2005). Das 5h as 8 h da
manhã houve um predomínio maior dos visitantes florais, como borboletas e beija flores que em
busca de néctar, também contribuíram para a polinização intermorfo entre as flores brevistilas e
longistilas. No período das 9h às 10h, foi verificado que havia sincronismo entre a disponibilidade
de pólen longistila e a receptividade dos estigmas dos morfos, ocorrendo uma superposição das
funções reprodutivas das fases masculinas e femininas.
Não foram encontrados polinizadores especializados, como em Turnera subulata (Schlindwein &
Medeiros, 2006), e todos os visitantes florais contribuíram na polinização de flores dos dois morfos
de pólen legítimo intermorfo. Os visitantes florais carregaram pólen brevistila na posição posterior
da cabeça e no tórax, e o pólen das flores longistilas na parte anterior da cabeça e nas peças bucais.
Ao forragearem nas flores longistilas e brevistilas, tocaram os estigmas nesses locais e contribuindo
na intensificação do fluxo polínico legítimo (Pérez-Barrales et al. 2006).
Apesar desta espécie estar em um ambiente em regeneração na caatinga, o sucesso reprodutivo de
M. tomentosa esteve diretamente relacionado com a presença dos visitantes florais na área (Córner
1968). A morfologia floral de Melochia tomentosa permitiu acesso ao pólen de ambos os morfos a
todos os visitantes florais e ao néctar a visitantes com peças bucais de pelo menos 4 mm de
comprimento. Visitante de todas as espécies salva às visitas destrutivas de operárias de Trigona
spinipes foram polinizadores efetivos. Hercogamia recíproca de estames e estigmas nos dois
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
105
morfos, associado à dicogamia recíproca possibilitou o uso de numerosas espécies de animais não
especializados a garantir um fluxo polínico legitimo alto entre plantas brevistilas e longistilas.
AGRADECIMENTOS
As colegas Raquel Pick e Maise-Silva pelo apoio e críticas ao texto. A Carlos Eduardo Nobre pela
identificação das borboletas e a Eduardo Pinto da Silva pela ajuda na análise estatística. A Valéria
Vanda Brasil do Departamento de Meio Ambiente – CHESF pelo apoio logístico na realização
deste estudo. A Damião Oliveira pelo apoio na execução de todo o levantamento de campo.
FAPEAL e CNPq pela concessão de bolsas.
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CAPÍTULO 5
POLINIZAÇÃO DE PARKINSONIA ACULEATA L. (CAESALPINIACEAE) NA
CAATINGA
Manuscrito a ser enviado ao Periódico Flora
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RESUMO
Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae) é uma árvore que ocorre na Caatinga do nordeste do Brasil,
nas margens de riachos e córregos. Como outras plantas da família Caesalpiniaceae, P. aculeata
apresenta uma pétala estandarte com guia de néctar e é uma importante fonte de pólen e néctar. Neste
trabalho verificamos o sistema reprodutivo, os visitantes florais e a influência da mudança de cor da
pétala estandarte. Foi determinada a antese, sistema reprodutivo, e verificados os visitantes florais.
Foram feitos os tratamentos de polinização controlada com 50 flores para cada teste. Foi verificada a
longevidade das flores em cada tratamento de polinização. As primeiras flores abrem entre 6h e
7horas e as últimas até às 11h, foi produzido 46µl de néctar a 27%. Os resultados dos experimentos
de polinização indicam que a planta é autocompatível, produzindo frutos e sementes viáveis em
todos os tratamentos. Na polinização cruzada manual 96% das flores formaram frutos, em flores
acessíveis aos visitantes florais 90% e autopolinização espontânea 56%. A longevidade floral é de
um a três dias. Flores acessíveis aos visitantes, polinização cruzada manual e autopolinização
manual, murcharam no segundo dia. Contudo, flores mantidas ensacadas (com estigma e estames
removidos e autopolinização espontânea) murcharam apenas no terceiro dia. A mudança de cor da
pétala estandarte ocorreu após 9h do início da antese em flores acessíveis aos visitantes e flores
submetidas à polinização cruzada manual. Por outro lado, as flores cujo estigma e estames foram
retirados e as provenientes da autopolinização espontânea, a pétala estandarte ficou vermelha no
terceiro dia após antese. A planta foi visitada por 35 espécies de abelhas. Fêmeas de abelhas médias
e grandes, Xylocopa, Centris e Megachile coletaram pólen e néctar e contataram o estigma, enquanto
que abelhas menores, como Halictidae e Exomalopsis analis coletaram pólen sem contatarem o
estigma. O estudo mostra que as abelhas de todas as espécies perceberam a mudança na cor da pétala
estandarte. Indicando que as abelhas aprendem que as flores pós-mudança não oferecem recursos, ou
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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apresentam baixa quantidade de néctar e pólen. Neste caso as abelhas gastam energia para localizar
flores com recursos disponíveis, otimizando o tempo de forrageio. Além do mais, a diminuição das
visitas na mesma copa reduz as taxas de geitonogamia e aumenta a taxa de polinização cruzada.
Palavras-chave: Polinização, longevidade floral, mudança de cor, pétala estandarte, Parkinsonia
aculeata
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Pollination of the Parkinsonia aculeata L. (Caesalpiniaceae) in the Caatinga
Abstract
Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae) is a tree that occurs in the Caatinga of Northeastern Brazil,
on the margin of rivers and watercourses. As a species of Caesalpiniaceae, P. aculeata, presents a
nectar guide on the standard petal, and it is a locally important pollen and nectar source for bees. In
this study we verified the reproductive system of this species, its flower visitors and the influence of
the color change of the standard petal over them. Controlled pollination treatments were conducted
using 50 flowers for each test. It was verified the longevity of the flowers in each pollination
treatment. The first flowers opened between 6 h and 7 h a.m., and the last ones at 11 h a.m. The
flowers produced 46µl of nectar at 27%. The results of the pollination experiments indicate that the
plant is self-compatible, producing viable fruits and seeds in all treatments. In the manual cross-
pollination, 96% of the flowers formed fruits, flowers accessible to visitors, 90%, and spontaneous
self-pollination, 56%. The floral longevity was of 1 – 3 days. The flowers accessible to visitors, of
the manual cross-pollination and of the manual self-pollination, shrunk on the second day. However,
bagged flowers (with the stigma and stamens removed, and of the spontaneous self-pollination)
shrunk only on the third day. The color change of the standard petal occurred after 9h from the
beginning of the anthesis of the flowers accessible to visitors and of the flowers submitted to manual
cross-pollination. In the flowers which the stigma and stamens were withdrawn and the ones of the
spontaneous self-pollination, the standard petal turned red on the third day after the anthesis. The
flowers were visited by 35 species of bees. Females of medium and large bees, Xylocopa, Centris
and Megachile collected pollen and nectar and touched the stigma, while smaller bees, like
Halictidae and Exomalopsis analis collected pollen without touching the stigma. This study shows
that bees of all species sensed the color change of the standard petal. It indicates that bees learn that
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the post-change flowers do not offer resources or offer low quantities of nectar and pollen. In this
case, the bees spent more energy to locate flowers with available resources, optimizing the foraging
time. Thus, the diminishing visits on the same plant reduce the geitonogamy rate and increases the
cross-pollination rates.
Keywords: pollination, flower longevity, color change, standard petal, Parkinsonia aculeata.
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INTRODUÇÃO
A caatinga está inserida no domínio xeromorfo intertropical e é classificada por Romariz
(1996) como uma formação complexa. A heterogeneidade da vegetação é decorrente de variações
condicionantes tais como clima, solo, relevo e altitude, e principalmente sobre influência de cursos
de água que proporcionam diferentes formações vegetacionais (Egler, 1951; Ferri, 1980, Andrade-
Lima, 1981; Sampaio & Salcedo, 1993). Além da diversidade fisionômica, a composição florística é
diversificada, composta por plantas com sistemas reprodutivos desde autocompatíveis até
xenogâmicos O recurso floral mais freqüente é o néctar, seguido pelo pólen, e em alguns casos,
encontram-se plantas que oferecem óleo e resina (Machado & Lopes, 2003). Os insetos são os
principais polinizadores, sendo as abelhas as mais representativas, em especial as abelhas de médio-
grandes porte (Machado & Lopes, 2003). Plantas das famílias Boraginaceae, Convolvulaceae,
Cactaceae e Caesalpiniaceae representam a maior fonte de pólen e/ou néctar em uma área de
Caatinga (Aguiar et al,. 1995).
É comum na família Caesalpiniaceae as flores apresentarem guias de néctar, que orientam as
abelhas durante a visita a flor (Weiss 1991, 1995). Às vezes esses guias ou a flor inteira mudam sua
coloração durante a antese (Weiss 1991, 1995). O gênero Parkinsonia compreende 12 espécies
distribuídas na América do Sul e Noroeste da África (Lewis, 1987). Parkinsonia aculeata L.
apresenta ampla distribuição geográfica nas regiões tropicais e subtropicais da América; ocorrem
desde a Amazônia até ao noroeste argentino, paraguaio e boliviano (“Gran Chaco”) (Andrade-Lima
1966, 1981; Prado & Gibbs 1993; Fernandes 2000, 2003). Na Caatinga, nordeste do Brasil, a planta
encontra-se com freqüência nas margens dos riachos e córregos, local com lençol freático alto,
proporcionando floração prolongada ao longo do ano (Andrade-Lima, 1981).
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Desta maneira, esta espécie pode ser uma fonte de recursos florais previsível quando outras
espécies de plantas melitófilas da Caatinga não disponibilizam seus recursos. O presente trabalho
tem como objetivos conhecer a biologia floral, o sistema reprodutivo, os visitantes e os
polinizadores efetivos de Parkinsonia aculeta numa porção de hábitat no semi-árido nordestino. As
questões aqui analisadas foram: 1) A senescência provoca a mudança na cor da pétala estandarte? 2)
O evento da polinização acelera a mudança de cor na pétala estandarte? 3) Existe diferença no
número de visitantes entre a fase pré-mudança de cor da pétala e pós-mudança?
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado no município de Canindé do São Francisco – Sergipe, Nordeste do
Brasil, a S 09º37’ 66,8’’ W 037º48’ 97,2’’, com altitude de 210m. O clima é semi-árido e marcado
por precipitação escassa e irregular durante o ano (Assis, 2000). O período chuvoso vai de maio a
julho, com maior precipitação em maio. A precipitação média anual é de 550 mm e a temperatura
média anual de 27ºC (PLGBB, 1988). A área localiza-se no Módulo do Programa de Manejo e
Recuperação de Área Degradada, com 3,17 ha, da Companhia Hidrelétrica do São Francisco -
CHESF/Xingó. Durante a construção da barragem Xingó no Rio São Francisco, a área de estudo
foi inteiramente desmatada. Hoje, após 15 anos, encontra-se a vegetação num estado de
regeneração, com arbustos e pequenas árvores da Caatinga.
Morfologia floral e antese
Parkinsonia aculeata é uma árvore ramosa e espinhosa que mede de 3 a 5 metros de altura.
As folhas são bipinadas, com folíolos muito pequenos e raque aplanada. As flores estão dispostas
em racemos com pedicelos de 1,0 a 1,5 cm de comprimento. A corola possui cinco pétalas
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amarelas. A pétala estandarte é maior que as demais. Inicialmente possui pequenas manchas
vermelhas e no fim da antese ficam inteiramente vermelhas (Andrade-Lima, 1989). Os indivíduos
de P. aculeata florescem de março a outubro. No período chuvoso, de maio a agosto, as árvores
florescem intensamente em todos os ramos, e a partir de agosto somente alguns ramos desenvolvem
inflorescências. As inflorescências estão reunidas em racemos terminais com 12 ± 8 flores (n=10).
As flores têm 6,5 mm (dp= 1,3; N=30) de diâmetro em média. As flores apresentam quatro pétalas
amarelas com 12,3mm (dp =1,3) de comprimento e 9,7mm (dp =1,5) de largura; e uma pétala
estandarte com 13,6mm (dp =1,6) e 11,3mm (dp = 1,4) de largura (n=30). O androceu é composto
por 10 estames, fixados ao redor do disco nectarífero de cor verde-escura. As anteras são basifixas,
com média de 2,5 mm (dp = 1,7) e deiscência longitudinal e filetes com 6,5 mm (dp = 1,3) de
comprimento (n=30).
Foram feitas medidas em 30 flores de indivíduos diferentes. Com um paquímetro digital
foram mensurados o comprimento e diâmetro da corola, comprimento do estigma, filetes, anteras,
ovário e das pétalas. O horário da abertura floral, a receptividade estigmática e a longevidade das
flores foram definidos após a marcação de 50 botões florais em pré-antese, previamente ensacados.
Estas flores ensacadas foram monitoradas ao longo da antese em intervalos de 30 minutos. A
receptividade estigmática foi determinada com água oxigenada a 20% (Kearns & Inouye, 1993).
O número de grãos de pólen por antera foi determinado em 10 flores na câmara de
Neubauer. As dez anteras foram maceradas em tubos Eppendorf com volume de 0,25 ml de ácido
lático glicerinado 3/1. Após vibração em agitador (vortex) durante 3 minutos, foram retiradas dez
subamostras de 0,005ml, e transferidas para câmara Neubauer contando e calculando o número total
de grãos de pólen por flor. Os ovários de 10 botões florais foram dissecados e os óvulos contados
no estereomicroscópio. A razão P/O foi determinada a partir destas contagens (Cruden, 1977). A
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viabilidade polínica foi estimada com coloração por carmim acético (Radford et al,. 1974) com
pólen proveniente de diferentes anteras de várias flores. Um minuto após a coloração, foram
contados os grãos de pólen viáveis e não viáveis (n= 300 grãos). Foi medido o diâmetro de 300
grãos de pólen de diferentes anteras de várias flores.
Em 10 flores previamente ensacadas, que abriram entre 6h e 7h foi determinado o volume e
a concentração de néctar, em intervalos de 3h, (6-7h, 9-10h, 12-13h e 15-16h). Após cada
amostragem, as flores foram novamente ensacadas para impedir o acesso de visitantes. As medidas
de néctar foram feitas com microcapilares graduados (precisão ± 0,2 µL) e a concentração de
açúcares no néctar com refratômetro portátil Instrutherm (escala=0% - 32%). Após a última
amostragem de néctar, as flores foram mantidas ensacadas para verificar a senescência. A produção
de odor foi avaliada através do olfato.
Sistema reprodutivo
O sistema reprodutivo de P. aculeata foi determinado num experimento de polinização
controlada. Para as polinizações manuais, anteras de flores previamente ensacadas foram abertas
retirando-se os grãos de pólen e colocando-os sobre uma lâmina de microscópio que foi aplicada nos
estigma das flores receptoras. As flores polinizadas com o próprio pólen (autopolinização manual),
as sem manipulação (autopolinização espontânea) e as polinizadas com pólen de outros indivíduos
(polinização cruzada manual com flores emasculadas), foram ensacadas antes da antese e mantidas
ensacadas até o amadurecimento dos frutos. Flores acessíveis aos visitantes florais foram marcadas
como controle para determinar a frutificação após a polinização natural. Cada teste foi realizado em
50 flores, totalizando 200 flores em 96 indivíduos. Foram contados os frutos e o número de sementes
produzidas.
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Visitantes florais e avaliação de polinizadores efetivos
A freqüência dos visitantes florais foi verificada entre 6:00h e 16:00h em nove dias não
consecutivos, em dez flores individualmente numeradas, que abriram entre 6:00 e 7:00h, totalizando
90 flores. Foram contados os números de visitas por hora e dia, e espécies visitantes em cada flor
observada. Para determinar o número e os tipos de grãos de pólen depositados nos estigmas, , foram
retirados 10 estigmas no final da antese de flores, previamente emasculadas, e deixadas acessíveis
aos visitantes florais. Os estigmas foram transferidos para uma lâmina contendo gelatina corada
com fucsina. Em microscópio foram contados todos os grãos de pólen, de flores de P. aculeata e de
outras espécies de plantas depositados na superfície estigmática.
Foi removida a carga polínica da escopa de cinco fêmeas dos indivíduos das sete espécies de
abelhas mais abundantes para análise polínica. O pólen foi umedecido com etanol a 70% e
misturado em agitador (vortex) durante 3 minutos. Foram retiradas três sub-amostras de cada tubo
Eppendorff, e transferidas para lâminas com gelatina glicerinada pura e gelatina glicerinada corada
com fucsina. Os preparados foram cobertos com lamínulas e lutados com parafina. Nessas amostras
foram identificados os tipos polínicos e determinada à freqüência relativa de grãos de pólen de P.
aculeata.
O comprimento de cinco indivíduos de abelhas por espécies foi medido com um paquímetro
digital. As abelhas foram separadas por classes de tamanho: acima de 20 mm, abelhas grandes;
entre 12 a 20 mm, abelhas médias e pequenas até 11 mm. Os visitantes florais foram preparados e
os dados de coleta incluídos no banco de dados do grupo de pesquisa “Plebeia - Ecologia de
Abelhas e da Polinização” da UFPE. Os espécimes das abelhas foram depositados na Coleção
Entomológica da UFPE. Espécimes testemunho de plantas foram depositados no Herbário UFP da
Universidade Federal de Pernambuco e no Instituto de Meio Ambiente de Alagoas – MAC.
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Mudança de cor da pétala estandarte de P. aculeata
O horário da mudança da cor da pétala estandarte foi determinado em flores ensacadas e em
flores visitadas por abelhas. Além disso, foi determinado se o horário da mudança de cor da pétala
estandarte foi influenciado pela retirada manual do néctar, pela deposição de pólen no estigma ou
pela retirada manual do estigma e estames. Logo após abrirem, entre 6h e 7h, foram retirados os
estigmas e estames, as flores foram mantidas encobertas com sacos de voil, até a mudança da cor da
pétala estandarte, (n=50 por tratamento). Foi determinada a freqüência dos diferentes visitantes
florais para a fase de pré-mudança e pós-mudança da cor da pétala estandarte. Em quatro dias
consecutivos, dez botões florais foram previamente marcados, para cada dia de observação, no
horário das 6h às 15h (n=40).
Análises estatísticas
Para verificar se existe diferença significativa na formação de sementes entre todos os
tratamentos foi usado o teste Kruskal-Wallis. Já, para verificarmos diferenças entre os tratamentos de
polinização cruzada manual e a polinização em condições naturais, e polinização em condições
naturais e autopolinização espontânea, foi feito o teste Mann-Whitney. Para testar se o tempo da
mudança da cor da pétala estandarte é significativamente diferente entre os tratamentos de
polinização foi realizado o teste ANOVA um fator e teste de Tukey. Para sabermos se há diferença
entre o número de visitantes florais antes e após a mudança da cor da pétala estandarte foi realizado o
teste T. Os requisitos necessários para utilização desses testes foram testados previamente (Zar,
1996).Os testes acima mencionados foram realizados através do software Statistica versão 6.0
(Statsoft, 2001).
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RESULTADOS
Morfologia floral e antese
A pétala estandarte foi maior e mais larga que as demais e apresentou guias de néctar. Estes
guias de néctar foram pequenas manchas vermelhas, no inicio da antese. No final da antese a pétala
estandarte ficou inteiramente vermelha. A flor conteve, em média, 20.266 grãos de pólen (dp =
4816; n=10). O tamanho médio do grão de pólen foi de 37,5 µm (dp= 6,8; n=300). O ovário mediu
6,8mm (dp =1,1), e conteve 6,3 óvulos (dp =0,8 n=10). O estigma papiloso e seco foi pequeno com
média de 2,8mm (dp =1,0). A razão P/O das flores foi de 3.216:1 (n=10) e a viabilidade polínica foi
de 96%.
As primeiras flores abriram entre 6h e 7horas e as últimas até às 11h. Estas flores ao abrirem
exalavam odor adocicado forte, sentido a pelo menos um metro de distância. O estigma estava
receptivo no início da antese, entretanto, das 6h às 14h havia anteras recentemente deiscentes. Os
recursos oferecidos pelas flores aos visitantes foram pólen e néctar. A média da concentração de
açúcares no néctar foi de 27% (dp =1,6), e o volume de néctar foi de 46µl, (dp= 3,6 n = 10).
Aproximadamente a metade da quantidade total de néctar produzido foi apresentada aos visitantes
florais na abertura das flores (Figura 1). As flores continuaram produzindo néctar até o início da
tarde, contudo, em menor quantidade. A quantidade de néctar produzido diminuiu ao longo do dia,
enquanto que a concentração de açúcares ficou estável ao longo do dia. No segundo dia as flores
não produziram mais néctar nem odor. As sépalas tornaram-se amarelas e a pétala estandarte ficou
vermelha.
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Figura 1: Volume do néctar produzido por flores de Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae), ao
longo do dia. O néctar foi retirado nas mesmas flores em quatro amostragens (média e desvio padrão;
n=10).
Sistema reprodutivo
Os resultados dos experimentos de polinização indicam que Parkinsonia aculeata é
autocompatível, produzindo frutos e sementes viáveis em todos os tratamentos (Tabela 1). No
tratamento de polinização cruzada manual, 96% das flores formaram frutos e em flores acessíveis
aos visitantes florais 90% das flores formaram frutos. O experimento de autopolinização manual
obteve 86% de formação de frutos e autopolinização espontânea 56% das flores ensacadas
formaram frutos. A razão fruto/flor e semente/óvulo apresentou uma alta taxa de frutificação (0,9)
para fruto/flor e (0,8) para semente/óvulo (Tabela 1). A quantidade de sementes formadas nos
quatro tratamentos diferiu significativamente (H=64,7; g.l=167; p<0,001). Houve maior formação
0
5
10
15
20
25
30
6-7h 9-10h 12-13h 15-16h
Volume de néctar (µL)
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de sementes nas flores acessíveis aos visitantes florais, em relação aquelas da autopolinização
espontânea (U=124,5; p<0,001), entretanto, quando se comparou as sementes produzidas nos
tratamentos de flores acessíveis aos visitantes florais e polinização cruzada manual não houve
diferença (U=1012,5, p=0,7). O desenvolvimento dos frutos foi relativamente lento e as vagens
amadureceram 30-40 dias após a polinização e abriram cinco dias depois.
Tabela 1. Sistema reprodutivo de Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae), experimentos de
autopolinização manual, autopolinização espontânea, polinização cruzada manual e polinização
natural em flores acessíveis aos visitantes florais (n=50 por tratamento).
Polinização em
condições naturais
Polinização
cruzada manual
Autopolinização
manual
Autopolinização
espontânea
Frutos produzidos 45 48 43 28
Frutos formados (%) 90 96 86 56
Total de sementes 224 229 136 64
Sementes por frutos 4,8 4,8 3,2 2,3
A longevidade floral de P. aculeata foi de um a três dias. As flores submetidas aos
experimentos de polinização acessível aos visitantes florais, polinização cruzada manual com
emasculação e autopolinização manual, murcharam no segundo dia (Tabela 2). No entanto, a maioria
das flores acessíveis aos visitantes florais (90%) e flores polinizadas manualmente com pólen de
outros indivíduos (86%) murcharam no início do segundo dia, e as flores do tratamento de
autopolinização manual murcharam no fim do segundo dia. Contudo, o experimento em que as flores
foram mantidas ensacadas: das quais foram removidos os estigmas e estames e a autopolinização
espontânea murcharam apenas no terceiro dia (Tabela 2). Após 9h da abertura floral, em flores
acessíveis aos visitantes florais e em flores submetidas à polinização cruzada manual, foi observada a
mudança de cor da pétala estandarte. Nas flores cujos estigmas e estames foram retirados e as flores
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do experimento autopolinização espontânea, a pétala estandarte ficou vermelha, somente no terceiro
dia de antese.
Tabela 2: Longevidade floral em Parkinsonia aculeata em flores acessíveis aos visitantes florais;
após polinização cruzada manual com retirada dos estames; após autopolinização manual; em flores
mantidas ensacadas sem manipulação (autopolinização espontânea), em flores ensacadas com
estames e estigma retirados (n=50).
Dia 1 Dia 2 Dia 3 Experimentos
6-7h 11-12h 15-16h 6-7h 11-12h 15-16h 6-7h 15-16h
Flores acessíveis aos visitantes
florais
0 0 2 45 50
Autopolização manual
0 0 0 17 28 50
Autopolização espontânea
0 0 0 0 0 0 36 50
Retirada de estigma
34 50
Retirada de estames
38 50
Polinização cruzada manual (com
retirada dos estames)
0 0 5 43 50
Visitantes florais
As flores de P. aculeata foram intensamente visitadas por um amplo espectro de visitantes
(Figura 2 e Tabela 3). Cada flor recebeu em média, 23 visitas por dia (n=90). As flores foram mais
visitadas no período da manhã, cerca de 76%, até 12h; com uma média de 18 visitas. O pico de
visitas ocorreu entre 8h e 9h (Figura 2) e partir desse horário a média de visitas foi diminuindo a
cada hora até o final da tarde.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
128
Foram amostradas 35 espécies de abelhas distribuídas em três famílias e quatorze gêneros.
Os gêneros com maior número de espécie foram Xylocopa (9 spp.), Centris (7 spp.) e Megachile (7
spp.) (Tabela 3). A maioria das abelhas apresentou tamanho de médio a grande porte. Apenas
abelhas de sete espécies apresentaram comprimento menor que 10 mm e apenas uma menor que
5mm.
Figura 2: Número de visitas por flor de Parkinsonia aculeata ao longo do dia, agrupadas em
intervalos de 60 min (média e desvio padrão; N=90 flores)
Abelhas de treze espécies foram mais freqüentes e fizeram mais que duas visitas por flor em
um dia (Figura 3). As espécies de Halictidae e Megachile não puderam ser identificadas no campo,
devido ao seu tamanho, e os indivíduos foram agrupados. As abelhas que mais se destacaram em
número de visitas, nos nove dias de observação, foram dos gêneros: Xylocopa (26%), Centris
(15,2%) e Megachile (22%), juntas somaram 1201 visitas. Contudo, operárias de Trigona spinipes
0,0
1,0
2,0
3,0
4,0
5,0
6,0
7,0
6-7h 7-8h 8-9h 9-10h 10-11h 11-12h 12-13h 13-14h 14-15h 15-16h
Visitas florais por flor
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
129
foram os visitantes mais freqüentes com 16% das visitas (Figura 3). Foram capturados 434
indivíduos das espécies de abelhas mais freqüentes nas flores. Dos indivíduos de Megachile
coletados (N = 69) 38% foram Megachile (Sayapis) dentipes e 30,4% de Megachile (Pseudocentro)
sp.1. Foram registrados 177 indivíduos de Halictidae , dos quais 147 (83%) foi de Augochloropsis
heterochroa. Foram coletadas 73 espécimes do gênero Xylocopa, sendo 38 (52%) indivíduos de X.
(Schoenherria) muscaria e 21 (29%) de X. (Neoxylocopa) grisescens. Em Centris 77 espécimes
foram registradas sendo 37 (48%) indivíduos de C. hyptis, 16 (21%) de C. aenea, 12 (15,6%) de C.
fuscata, 7 (9%) de C. trigonoides.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
130
Tabela 3: Visitantes florais de flores Parkinsonia aculeata, comprimento médio estimado em mm
(n=5)
Visitantes florais
Família Tribo Espécies
Sexo
Tamanho
(X/dp mm)
Apidae Bombini
Bombus (Fervidobombus) brevivillus Franklin, 1913 ♀ 17,4/0,9
Centridini
Centris (Centris) aenea (Lepeletier, 1841) ♀♂ 16,3/0,85
Centris (Centris) nitens (Lepeletier, 1841) ♂ 14,2/0,92
Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 ♀♂ 11/0,79
Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 ♀♂ 10,6/0,85
Centris (Paracentris) hyptidis Ducke, 1908 ♀♂ 13,2/0,92
Centris (Paracentris) xanthomelaena Moure & Castro, 2001 ♀♂ 13,5/0,96
Centris (Trachina) fuscata Lepeletier, 1841 ♀♂ 15,5/0,78
Eucerini
Florilegus (Euflorilegus) festivus (Smith, 1854) ♀ 14,6/0,85
Gaesischia glabrata Urban, 1989 ♀ 14,5/0,71
Euglossini
Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 ♀ 18,4/0,86
Exomalopsini
Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola, 1853 ♀ 9,3/0,88
Meliponini
Trigona spinipes (Fabricius, 1793)
♀ 8,2/0,86
Tapinotaspidini
Caenonomada unicalcarata (Ducke, 1908)
♀♂ 11,2/0,85
Xylocopini
Xylocopa (Neoxylocopa) ordinaria Smith, 1874
♀ 17,3/0,92
Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke, 1910
♀ 16,4/0,94
Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta Moure & Camargo, 1988 ♀ 16,8/0,97
Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens Lepeletier, 1841
♀ 25,8/0,91
Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis (Olivier, 1789)
♀ 25,7/0,95
Xylocopa (Schonnherria) muscaria (Fabricius, 1775)
♀ 14,2/0,96
Xylocopa (Schonnherria) macrops (Lepeletier, 1841)
♀ 16,2/0,84
Xylocopa (Schonnherria) subzonata Moure, 1949
♀ 14,3/0,87
Xylocopa (Monoxylocopa) sp. nov.
♀ 13,1/0,92
Halictidae Augochlorini
Augochlora (Oxystoglossella) sp. 5 ♀♂ 7,5/0,94
Augochloropsis heterochroa Cockerell, 1900 ♀♂ 9,4/0,83
Augochloropsis sp. 2 ♀♂ 8,2/0,94
Pseudaugochlora pandora (Smith, 1853) ♀ 9,2/0,86
Halictini
Dialictus (Chloralictus) sp.6 ♀ 3,5/0,85
Megachilidae
Megachilini
Megachile (Sayapis) dentipes Vachal, 1909 ♀♂ 12,5/0,93
Megachile (Pseudocentron) sp. 1 ♀♂ 12,5/0,79
Megachile (Pseudocentron) sp. 3 ♀♂
12,6/0,93
Megachile (Pseudocentron) sp. 5 ♀♂
12,5/0,88
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 1 ♀♂
12,3/0,91
Megachile cf. (Dactylomegachile) sp. 2 ♀♂
12,4/0,96
Megachile (Leptorachis) paulistana Schrottky, 1902 ♀♂
12,5/0,94
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
131
Figura 3: Freqüência relativa de visitas das abelhas mais freqüentes nas flores de Parkinsonia
aculeata (n=90 flores); total de visitas 2147.
As duas espécies de Xylocopa (X. frontalis e X. grisescens), visitaram as flores de P. aculeata
exclusivamente nas primeiras duas horas de antese (Figura 4 e Tabela 3). Os demais indivíduos das
espécies de abelhas dos gêneros de Xylocopa, Centris e Megachile visitaram as flores ao longo do
dia. Indivíduos de Trigona spinipes e as cinco espécies de Halictidae também visitaram as flores ao
longo do dia; contudo, a maior freqüência destas espécies ocorreu no final da tarde, quando estas
abelhas contribuíram com 65% das visitas as flores.
0
5
10
15
20
25
Megachile
H
a
l
ic
t
i
dae
T
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X
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X
.
grises
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s
X. frontalis
C. fuscata
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xomal
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psi
s
a
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i
s
Freqüência de visitas por flor
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
132
Figura 4: Espectro de visitas de abelhas mais freqüentes ao longo do dia, em flores de Parkinsonia
aculeta (n=90 flores)
Fêmeas de abelhas médias e grandes, Xylocopa, Centris e Megachile, coletaram pólen e
néctar e geralmente contatavam os estigmas durante a visita a flor. Abelhas menores, como
Halictidae e Exomalopsis analis coletaram pólen sem contatar o estigma. Operárias de Trigona
spinipes cortaram as anteras fechadas para retirar o pólen e raramente contatavam o estigma.
0
50
100
150
200
250
300
350
400
6-7h 7-8h 8-9h 9-10h 10-11h 11-12h 12-13h 13-14h 14-15h 15-16h
Visitas de abelhas por flor
Xylocopa grisescens e X. frontalis X. muscaria
X. cearensis Megachile
Halictidae
C. hyptidis e C. aenea
Caenanomada unicalcarata Trigona spinipes
Exomalopsis analis C. fuscata
Xylocopa ordinaria
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
133
O tempo de mudança da cor da pétala estandarte foi diferente entre os tratamentos (F =
577,98; g.l = 5; p< 0,0001). As flores do tratamento acessível aos visitantes florais, polinização
cruzada manual com emasculação mudaram de cor em menos tempo que as demais. Em flores
autopolinizadas a mudança da cor foi mais lenta que nos dois experimentos anteriores e mais
rápidas que nas flores dos tratamentos de polinização espontânea, retirada de estigma e retirada de
estames (Tabela 4). A comparação das visitas florais antes e depois da mudança da cor da pétala
estandarte mostrou que, abelhas de todas as espécies visitaram as flores com maior freqüência antes
da mudança do guia de néctar (Figura 5 A), (T = 27,75; g.l = 39; p < 0,0001). As abelhas dos
gêneros Xylocopa e Centris (Figura 6) quase não visitaram mais as flores após a mudança da pétala
estandarte (Figura 5 B). Contudo, a freqüência das visitas florais após a mudança da pétala
estandarte, caiu para 1/3 das abelhas Megachile e para a metade de Halictidae e Exomalopsis analis
(Figura 6).
Tabela 4. Resultados do teste de Tukey, com α = 0,05, confrontando o tempo de mudança de cor da
pétala estandarte.
Tratamento Flores acessíveis
aos visitantes
florais
Polinização
cruzada manual
Autopolinização
manual
Polinização
espontânea
Retirada de
estames
Retirada de
estigmas
Controle X 1 0,00004 0,00002 0,00002 0,00002
Polinização
cruzada manual
1 X 0,000049 0,00002 0,00002 0,00002
Autopolinização
manual
0,00004 0,000049 X 0,00002 0,00002 0,00002
Polinização
espontânea
0,00002 0,00002 0,00002 X 0,97 0,99
Retirada de
estames
0,00002 0,00002 0,00002 0,97 X 0,92
Retirada de
estigmas
0,00002 0,00002 0,00002 0,99 0,92 X
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
134
Figura 5: Flores de Parkinsonia aculeata: A- Logo após o início antese, pré-mudança da cor da pétala
estandarte e B- 10 horas após o início da antese, na fase pós- mudança da cor da pétala estandarte.
A
B
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
135
Figura 6: Visitas de abelhas antes e depois da mudança da cor da pétala estandarte, de Parkinsonia
aculeata (média e desvio padrão; n=40)
Foram analisadas as cargas polínicas da escopa de fêmeas de abelhas mais freqüentes. Todas
as fêmeas analisadas continham mais de 70% de pólen de P. aculeata (Figura 7). No final da antese
foram depositados no estigma de flores emasculadas, em média de 524,2 (dp=152,7; n=10) grãos de
pólen, constatando que 90,7% do pólen encontrado foram de Parkinsonia aculeata (Figura 8).
0,0
1,0
2,0
3,0
4,0
5,0
6,0
7,0
X
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M
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Exomalop
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analis
X. f
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tal
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s
Visitas de abelhas por flor
Pré-mudança Pós-mudança
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
136
Figura 7: Grãos de pólen P. aculeata e de outras espécies vegetais encontradas nas cargas polínicas de
fêmeas de abelhas, em flores de Parkinsonia aculeata (n=5 indivíduos por espécie).
Figura 8: Número de grãos de pólen de Parkinsonia aculeata e de outras espécies vegetais depositados no
estigma no final da antese, em flores emasculadas (média e desvio padrão, n=10).
0
20
40
60
80
100
120
X
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oc
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a
Mega
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Porcentagem de grãos de pólen
Parkinsonia aculeata Outros
0
100
200
300
400
500
600
700
800
Parkinsonia aculeata Outros
Grãos de pólen depositados no estigma (n=10)
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
137
DISCUSSÃO
O estudo revela que Parkinsonia aculeata é uma árvore com alta atratividade para um amplo
espectro de visitantes florais. As abelhas das diferentes espécies visitaram as flores durante todo o
dia, com exceção dos indivíduos de Xylocpa grisescens e X. frontalis, que visitaram as flores apenas
de manhã cedo. Cada flor foi visitada, em média, de 20 a 25 vezes ao longo do dia, o que resultou
numa alta taxa de frutificação e produção de sementes. A freqüência continuamente alta da maioria
dos visitantes florais se deve ao prolongado oferecimento de recursos. Além da alta produção de
néctar, foi verificado que algumas anteras abriram oito horas após, a primeira deiscência de anteras
das flores que abriram entre 6h e 7h. Isto manteve um atrativo oferecimento de grãos de pólen para
as fêmeas de abelhas o dia todo.
A grande importância das flores de P. aculeata como recurso aos visitantes florais se revela
na comparação das espécies de visitantes de P. aculeata com a lista de espécies de abelhas do local
de estudo. Todas as espécies de Xylocopa e a maioria das espécies de Centris e Megachile
amostradas na região (Moura & Schlindwein, 2008 não publicado) visitaram as flores de P.
aculeata.
As flores de P. aculeata possuem cores amarelas vistosas, o que possibilita a atração visual à
longa distância de abelhas coletoras de pólen e néctar (Carvalho & Oliveira, 2003). As
Caesalpiniaceae nectaríferas possuem flores abertas, com pólen exposto e guia de néctar (Coccucci
et al. 1992). As flores emitiram odor suave e adocicado. Além das anteras estarem disponibilizando
pólen até às 14h, as flores continuaram produzindo néctar, em menor quantidade, até às 13h, em
flores que abriram entre 6h e 7h. Entretanto, foi verificado que algumas flores abriram até 11h e,
assim, produziram néctar até o final da tarde. As abelhas grandes e médias coletaram pólen até o
inicio da tarde e depois coletaram principalmente néctar. As abelhas menores, como Halictidae
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
138
foram abundantes também no final da tarde. Elas coletavam principalmente pólen, aderido às pétalas
e filetes, limpando as flores de pólen. Este comportamento de limpadora foi verificado em espécies
de abelhas que não conseguiram acessar os grãos de pólen de forma legítima, em flores de anteras
poricidas (Freitas & Oliveira 2002; Carvalho & Oliveira, 2003) ou que foram fracas competidoras
em comparação com as abelhas maiores como Xylocopa e Centris.
Em várias análises nosso estudo mostrou que as abelhas de todas as espécies diferenciaram a
mudança na cor da pétala estandarte. Parece que as abelhas aprenderam que as flores pós-mudança
não oferecem mais recursos, ou os oferecem em baixa quantidade. Isto otimiza o forrageamento das
abelhas, porque estas gastam menos energia para localizar flores com recursos disponíveis. Além
disso, deve diminuir as visitas na mesma copa (a taxa de geitonogamia) e aumentar o fluxo das
abelhas entre plantas co-específicas diferentes (a taxa de polinização cruzada). A manutenção de
flores pós-mudança mantém a alta atratividade da planta. A associação entre mudança nas cores
florais e a diminuição de visitas foi demonstrado pela primeira vez para Lantana camara
(Verbenaceae) (Muller, 1877, 1921). Em Caesalpiniaceae parece ser comum um sinal que é
percebido por polinizadores de diversos grupos como foi mostrado para Caesalpinia Pulcherrima
(Cruden & Herman-Parker, 1979), Cassia didymobotrya e C. auriculata (Dulberger, 1981), Senna
sylvestris (Carvalho & Oliveira, 2003). e Tabebuia impetiginosa (Milet-Pinheiro & Schlindwein,
2006). A mudança de cores de guia de néctar ou partes inteiras de flores é amplamente distribuída
nas angiospermas e deve possuir um papel na comunicação com os visitantes florais (Gori, 1989;
Weiss, 1991; Weiss & Lamont, 1997). Embora, a maioria das abelhas não visite mais as flores pós-
mudança, as abelhas pequenas, contudo, e abelhas Megachile continuaram visitando as flores com
pétala estandarte em freqüência diminuída. As fêmeas coletaram o pólen caído na corola ou outras
partes da flor. Por isso, ao procurar pólen em flores do segundo dia com pétala estandarte vermelha,
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
139
não foram decepcionadas e continuaram a visitar as flores pós-mudança. No caso de Megachile,
entretanto, não temos uma explicação para as visitas pós-mudança de cor.
A polinização cruzada foi favorecida em relação à autopolinização no desenvolvimento dos
frutos formados. Isto foi demonstrado: a) pela reduzida taxa de semente formadas na autopolinização
e b) pela redução da longevidade floral após polinização cruzada. Somente a deposição de pólen de
outros indivíduos co-específicos, provocou essa aceleração da senescência floral. Este pólen deve ser
identificado de alguma forma bioquimicamente na superfície estigmática para induzir a senescência
através da liberação de fito hormônio. Em orquídeas, este mecanismo funcionou com a produção de
etileno (Delph & Lively, 1989; Doorn, 1999; Martini et al, 2003; Valdivia et al,. 2006; Abdala-
Roberts et al,. 2007; Doorn & Woltering, 2008). No local de estudo, a grande abundância de abelhas
média e grande concentradas, garantiu uma polinização cruzada eficiente o que se nivelou nas taxas
de frutificação e formação de sementes parecidas da polinização cruzada normal. Além disso, a curta
longevidade floral em flores visitadas por abelhas, acelerou a mudança da cor da pétala estandarte.
Várias outras espécies arbóreas de Caesalpiniaceae parecem seguir o mesmo padrão de
Parkinsonia aculeata como: Caesalpinia echinata (pau brasil),C.piramidalys (catingueira), C.
ferrea (pau ferro) e C.microphylla (catingueira rasteira). Estas plantas são visitadas em grande
abundância e polinizadas por abelhas médias e grandes (Millet-Pinheiro & Schlindwein, 2008, no
prelo) e (Aguiar & Martins, 1997; Aguiar, 2003; Laporta, 2005; Aguiar & Zanella, 2005; Moura,
2008). Para a manutenção da apifauna local, especialmente das espécies maiores, dos gêneros
Centris, Megachile e Xylocopas, os recursos florais de Cesalpiniaceae são importantes.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
140
AGRADECIMENTOS
As colegas Raquel Pick e Maise-Silva pelo apoio e críticas ao texto. A Judite Carvalho pela
correção do texto em português. A Carlos Eduardo Nobre pela tradução do resumo e a Carlos
Eduardo Pinto pela ajuda na análise estatística. A Valéria Vanda Brasil do Departamento de Meio
Ambiente – CHESF pelo apoio logístico na realização deste estudo. A Damião Oliveira pelo apoio
na execução de todo o levantamento de campo. FAPEAL e CNPq pela concessão de bolsas.
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D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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CONCLUSÃO
De modo geral, foi verificada que as Matas Ciliares do rio São Francisco abrigam uma maior
riqueza de apifauna em relação à Caatinga. As Matas Ciliares apresentaram uma maior riqueza de
abelhas na estação seca e manteve recursos florais ao longo do ano, essas condições favoráveis
garantiu uma alta abundância contínua de abelhas o ano todo, tanto para as abelhas ali residentes,
quanto da Caatinga no entorno. Além de apresentarem composição de Euglossini com espécies
comuns da Floresta Atlântica. As várias espécies de abelhas ainda não descritas, e o gênero novo
amostrados, indicam que as Matas Ciliares do rio São Francisco são hábitats pouco conhecidos e
que são importantes novos estudos a fim de conhecer a divesidade e potencial de abrigar ou
funcionar como refúgio animal em áreas próximas da Caatinga. Porque nossos dados comprovam
que a composição de apifauna e flora associada, nas Matas Ciliares conseguem manter um
equilíbrio ecológico ao longo do ano.
As espécies vegetais estudadas, Melochia tomentosa e Parkinsonia aculeata, apresentaram recursos
florais ao longo do ano para diversas espécies de abelhas e outros animais. M. tomentosa apresentou
em seus morfos florais (brevistílicos e longistílicos) hercogamia e dicogamia recíproca, as flores
longistilas foram protogínicas e as brevistilas protândricas. Nosso estudo reporta pela primeira vez
dicogamia recíproca para uma planta heterostílica. Com isso, favoreceu a otimização do fluxo
intermorfo de pólen em M. tomentosa. P. aculeata apresentou uma maior atratividade para abelhas
de tamanho médio a grande, que perceberam a mudança na cor da pétala estandarte. Esta pétala
exerceu papel importante na sinalização da fase pós-mudança floral, quando não há mais recursos.
Assim, a planta reduz as taxas de geitonogamia e aumenta a taxa de polinização cruzada. M.
tomentosa. P. aculeata se mostraram espécies chaves para manutenção e alta diversidade da
apifauna em geral, nas Matas Ciliares e na Caatinga.
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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RESUMO
Os Apiformes constituem um grupo monofilético que desenvolveram numerosas relações com as
plantas e são os principais polinizadores da Mata Ciliar do Rio São Francisco e da Caatinga.
Contudo, a diversidade é pouco conhecida. Foram desenvolvidos estudos da composição de
apifauna e flora associada, ao longo de um ano, nestes ambientes. A análise da composição de
Euglossini mostrou que espécies comuns da Floresta Atlântica (Euglossa imperialis, E. truncata e
Eulaema cingulata) também ocorrem no local de estudo, onde foram registrados 3873 indivíduos de
abelhas de 137 espécies. Destas foram confirmadas várias espécies não descritas e um gênero novo.
No período seco foi registrada maior riqueza de espécies (82 e 1388 indivíduos) enquanto que o
período chuvoso apresentou maior abundância de indivíduos (2485e 55spp.). Estudos de caso de
polinização foram realizados com Melochia tomentosa e Parkinsonia aculeata, plantas que se
mostraram importantes fontes de recurso para muitas abelhas coletadas no inventário: 1) Foram
estudados individuos de Melochia tomentosa (Sterculiaceae), que possuem flores brevistílicas e
longistílicas, com hercogamia e dicogamia recíproca; as flores longistilas foram protogínicas e as
brevistilas protândricas. Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae) possui maior atratividade para
abelhas de tamanho médio a grande, que perceberam a mudança na cor da pétala estandarte. Esta
pétala exerceu papel importante na sinalização da fase pós-mudança floral, quando não há mais
recursos. Assim, a planta reduz as taxas de geitonogamia e aumenta a taxa de polinização cruzada.
Palavras chaves: Interação, abelha e planta, Euglossini, Polinização, Matas ciliares, Rio São
Francisco
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
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Abstract
The Apoidea constitute a monophyletic group which devolved numerous relations with plants and
are the main pollinators of the São Francisco river gallery forest and of the Caatinga. However, their
diversity is poorly known. Studies on the apifauna composition and its associated flora were
conducted during one year in this environment. The analyses on the species composition of the
Euglossini showed that common Atalntic Forest species (Euglossa imperialis, E. truncata e
Eulaema cingulata) also occurred in the study site, where 3873 bees of 137 species were collected.
Of these, various non-described species and a new genus were confirmed. In the dry period was
registered the highest species richness (82 spp. and 1388 individuals) while the rainy period
presented the highest abundance (2485 and 55spp.). Pollination case studies were conducted with
Melochia tomentosa and Parkinsonia aculeata, plant species that showed to be important sources of
floral resources for many bees collected in the inventory: 1) Individuals of Melochia tomentosa
(Sterculiaceae), which have short-styled and long-styled flowers, with hercogamy and reciprocal
dicogamy were studied; the long-styled flowers were protogynous and the short-styled, protandrous.
Parkinsonia aculeata (Caesalpiniaceae) showed the highest attractiveness to medium to large sized
bees that perceived the color change in the standard petal. This petal showed an important role on
the signalization of the post-change floral fase, when there are no more resources. Thus, the plant
reduces the geitonogamy rate and increases the cross-polination rate.
Keywords: Bee-plant interaction, Euglossini, polination, gallery forest, São Francisco river.
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ANEXO- NORMAS DAS REVISTAS
Diversity and Distributions
A Journal of Conservation Biogeography
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David M. Richardson
Print ISSN: 1366-9516
Online ISSN: 1472-4642
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Current Volume: 14 / 2008
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situations in which RAPDs are appropriate, such as in genetic mapping studies or in searches for
diagnostic markers for a given species or trait. These latter kinds of studies will continue to be
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Escopo. A Neotropical Entomology publica artigos originais e que representem contribuição
significativa para o conhecimento da Entomologia, desde que não estejam publicados ou
submetidos a outra revista. Os artigos devem ter caráter científico. Trabalhos de cunho tecnológico
como aqueles envolvendo bioensaios de eficiência de métodos de controle de insetos e ácaros de
interesse agrícola, médico, veterinário ou florestal não são considerados para publicação. Os
manuscritos são analisados por revisores ad hoc e a decisão de aceite para publicação pauta-se nas
recomendações dos editores adjuntos e revisores ad hoc.
Seções. “Controle Biológico”, “Ecologia, Comportamento e Bionomia”, “Sistemática, Morfologia e
Fisiologia”, “Proteção de Plantas” e “Saúde Pública”.
Idiomas. Os manuscritos devem estar preferencialmente em inglês, mas são considerados também
artigos em português ou espanhol.
Formatos aceitos. São publicados artigos científicos completos, comunicações científicas e revisões
(Fórum).
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155
Submissão. Deve ser feita apenas por meio eletrônico através do formulário apropriado, disponível
em www.seb.org.br/neotropical Forma e preparação do manuscrito Utilize editor de texto
Word 97 ou superior, página A4, com margens de 2,5 cm e linhas e páginas numeradas
seqüencialmente ao longo de todo o documento. Utilize fonte Times New Roman tamanho 12 e
espaçamento duplo. Página de rosto. No canto superior direito, deve conter o nome completo e
endereço (postal eletrônico) do autor responsável pelo artigo. O título do artigo deve aparecer no
centro da página, com iniciais maiúsculas (exceto preposições e artigos). Nomes científicos no
título devem ser seguidos pelo nome do classificador (sem o ano) e pela ordem e família entre
parênteses. Abaixo do título e também centralizado, listar os nomes dos autores em maiúsculas
pequenas (versalete), usando apenas o primeiro nome e o sobrenome de cada autor por extenso. A
seguir, liste as instituições dos autores, com endereço postal e endereço eletrônico, com chamada
numérica, quando houver mais de um endereço. Esta página será suprimida pelo Editor Adjunto ao
enviar o arquivo eletrônico para os revisores ad hoc, resguardando-se a identidade dos autores.
Página 2. Título do artigo.
Página 3. Resumo em idioma alternativo. Artigo em Inglês: Resumo em Português ou Espanhol.
Artigo em Português ou Espanhol: Abstract em Inglês. Incluir o título Instruções aos Autores
traduzido, que deve ser grafado com letras minúsculas com apenas as iniciais maiúsculas (exceto
preposições, conjunções e artigos). A seguir, escreva RESUMO, RESUMEN ou ABSTRACT,
seguido de hífen, continuando com o texto em parágrafo único e, no máximo, 250 palavras. Pule
uma linha e mencione o termo PALAVRASCHAVE, PALABRAS-CLAVE ou KEY WORDS em
maiúsculas. Use de três a cinco termos separados por vírgulas e diferentes das palavras que
aparecem no título do trabalho.
Página 4. Resumo no idioma do artigo. A página 4 deve trazer o resumo no mesmo idioma do
artigo, sem o título. Os conteúdos do Resumo e do Abstract devem ser exatamente iguais. Siga as
instruções para elaboração do segundo resumo (item anterior).
Introdução. Inicia na página 5, sem incluir o subtítulo “Introdução”. Deve contextualizar claramente
o problema investigado e trazer a hipótese científica que está sendo testada, bem como os objetivos
do trabalho.
Material e Métodos. Centralize o subtítulo “Material e Métodos” com letras em negrito. Apresente
informações suficientes para que o trabalho possa ser repetido. Inclua o delineamento estatístico e,
se for o caso, o nome do programa utilizado para as análises.
Resultados e Discussão. Centralize o subtítulo “Resultados e Discussão” ou os subtítulos
“Resultados” e “Discussão”, com letras em negrito. As conclusões devem estar contidas no texto
final da discussão.
Agradecimentos. O subtítulo deve estar em negrito e centralizado. O texto deve ser breve, iniciando
pelos agradecimentos a pessoas e depois a instituições ou agências de fomento.
Referências. Iniciar a lista de referências em uma nova página, sob o título Referências, dispondo-as
em ordem alfabética, usando apenas as iniciais do(s) nome(s) do(s) autor(es) maiúsculas, seguido
do ano da referência. Cite apenas o número do volume (sem o número do fascículo). Use vírgulas
para separar os nomes dos autores. Cite o primeiro autor pelo sobrenome seguido das iniciais dos
D.C. Moura - Interações entre abelhas e plantas nas Matas Ciliares do Rio São Francisco (Tese de Doutorado)
156
nomes. Do segundo autor em diante, use primeiro as iniciais do nome e após o sobrenome por
extenso. Use o símbolo “&” antes de citar o último autor. Abrevie os títulos das fontes
bibliográficas, sempre iniciando com letras maiúsculas. Utilize as abreviaturas de periódicos de
acordo com o BIOSIS Serial Sources (http:// csssrvr.entnem.ufl.edu/~pmc/
journals/all_journals.htm ou http://www.library.uq. edu.au/faqs/endnote/ biosciences.txt). Os títulos
nacionais deverão serabreviados conforme indicado no respectivo periódico. Evite citar
dissertações, teses, revistas de divulgação. Não cite documentos de circulação restrita (boletins
internos, relatórios de pesquisa, etc), monografias, pesquisa em andamento e resumos de encontros
científicos. Exemplos de citação de artigo, livro, capítulo de livro e página de internet estão
disponíveis no site da revista.
Tabelas. Devem ser elaboradas em Word 97 ou superior, incluindo o título. Devem ser inseridas no
texto após as Referências. Coloque uma tabela por página, numerada com algarismo arábico
seguido de ponto final. As notas de rodapé devem ter chamada numérica. Por exemplo:
Table 1. Mean (± SE) duration and survivorship of larvae and pupae of T. absoluta fed on leaves of
different tomato genotypes. Temp.: 25 ± 1ºC, RH: 70% and photophase: 14h.
Figuras. Após as tabelas, coloque a lista de legendas das figuras. Use a abreviação Fig.. As figuras
devem estar no formato jpg (fotos) ou gif (gráficos e esquemas) e com tamanho inferior a 500 kb.
As figuras originais ou com maior resolução poderão ser solicitadas após o aceite. Devem ser
enviadas em arquivos individuais e nomeadas com segundo o número da figura. Exemplos: fig1.gif,
fig2.jpg.
Fig. 1. Flutuação populacional de M. fimbriolata em São Carlos, SP, 2002 a 2005. Citações no texto
Nomes científicos: Escreva o(s) nome(s) científico(s) por extenso, seguido do utor descritor, quando
mencionados pela primeira vez no Resumo, Abstract e na Introdução.
Ex.: Spodoptera frugiperda (J.E. Smith). No restante do trabalho e nas legendas das figuras e
cabeçalhos das tabelas, use o nome genérico abreviado. Ex.: S. frugiperda.
Fontes de consulta: As referências no texto devem ser mencionadas com o sobrenome do autor, com
a inicial maiúscula seguido pelo ano da publicação (ex.: Martins 1998). No caso de mais de uma
publicação, ordená-las pelo ano de publicação (ex.: Martins 1998, Garcia 2002, Gomes 2005). Para
dois autores, use o símbolo “&” (ex.: Martins & Gomes 2004). Para mais de dois autores, utilize “et
al.” (em itálico) (ex.: Garcia et al. 2003); para duas ou mais citações do mesmo autor, use ponto e
vírgula entre os autores (ex.: Garcia 2003; Toledo 2001, 2005).
Tabelas: No texto, use a palavra por extenso (ex.: Tabela 1).
Figuras: No texto, use a palavra abreviada (ex.: Fig. 3).
Comunicações científicas. Registros de ocorrência e de interações tróficas e novos métodos para
estudo de insetos são considerados para publicação como comunicação científica. As instruções são
as mesmas dos artigos completos. Entretanto, a Introdução, Material e Métodos e Resultados e
Discussão devem ser escritos em texto corrido, sem subtítulos. O resumo deve ter até 100 palavras.
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Revisões (Fórum). Revisões extensivas ou artigos sobre tópicos atuais em Entomologia são
publicados nesta seção. Artigos controversos são bem-vindos, porém o texto deve explicitar as
opiniões controvertidas e referir a versão comumente aceitas. A Neotropical Entomology e seu
Corpo Editorial não se responsabilizam pelas opiniões emitidas nesta seção.
Taxas de impressão. Será cobrada a taxa de R$ 25,00 (vinte e cinco reais) por página impressa para
sócios da SEB com anuidade em dia e R$ 35,00 (trinta e cinco reais) para não sócios. Figuras
coloridas devem ser inseridas quando estritamente necessárias e serão cobrados R$ 80,00 (oitenta
reais) adicionais por página colorida. Não serão fornecidas separatas. Os artigos estarão disponíveis
para consulta e download gratuitos no site da revista e da Scielo (www.scielo.br/ne). Informações
Regina Lúcia Sugayama/ Editora Chefe Caixa postal 441 – CEP 95.200-000 Vacaria – RS –
Brasil Fone: 55 54 232 4938 Fax: 55 54 232 0101
www.seb.org.br/neotropical
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
PLANT SYSTEMATICS AND EVOLUTION
Manuscripts Submission
Manuscripts should be submitted to: http://www.editorialmanager.com/plsy
The online manuscript submission and review system for the journal offers easy and straighforward
log-in and submission procedures. This system supports a wide range of submission file formats:
for manuscripts - Word, WordPerfect, RTF, TXT and LaTex; for figures - TIFF, GIF, JPEG, EPS,
PPT, and Postscript.
NOTE: By using the online manuscript submission and review system, it is NOT necessary to
submit the manuscript also in printout + disk.
In case you encounter any difficulties while submitting your manuscript on line, please get in touch
with the responsible Editorial Assistant by clicking on "Contact us" from the tool bar.
General
Only papers written in English will be considered. Maximum length is twenty printed pages
including tables and figures.
Papers submitted should only comprise new and important results. They must be written in concise
form and in clear, grammatical language.
Papers sent to the authors for revision should be returned within two months; otherwise they will be
treated as new submissions.
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158
lt is essential that manuscripts be submitted in their final form ready for printing, with the
approximate desired position of all figures and tables marked in the margins. To facilitate
communication between authors, editors and publisher, the telephone and fax numbers and/or e-
mail address of the corresponding author should be provided in the accompanying letter. The full
names and addresses of the authors must also be included at the end of the manuscript.
Text
The title should be brief and characterise the main contents of the paper. An eventual series title has
to be given as footnote.
Abstract. All papers should be preceded by an abstract (150 words in maximum) denoting the most
important taxa, problems and results treated in the paper.
Key words. A list of up to 8 key words, including the complete botanical name and common name
(if any) of the plant material, must be supplied. Other key words should include the topic
investigated and any special techniques used.
A running title (up to 75 characters) should be suggested by the author(s).
Headings. Main headings (lntroduction, Materials and methods, etc.) should be placed on separate
lines.
Small print. Footnotes, Materials and methods sections, Acknowledgements, References, Tables,
and figure legends should be marked for small print.
Scientific names.Italics should be used for names at generic and lower taxonomic rank, but not for
names at higher ranks.
Units and symbols. Temperatures may be expressed in degrees Celsius, time in seconds (s), minutes
(min), hours (h), days (d). Otherwise, the International System of Units (SI) should be used.
Standard chemical symbols and abbreviations for chemical names may be used if they are concise
and widely accepted, see Eur J Biochem (1993) 213: 1-3
Gene symbols must be written in lower case italics.
Protein symbols designated on the basis of gene names are written with first or all letters capitalized
and in roman type.
Footnotes to the text should be numbered consecutively.
Literature citations in the text should be by author(s) and year. Where there are more than two
authors, only the first should be named, followed by “et al.”.
Example: … has been investigated by Sorensson (1993) and Sorensson and Brewbaker (1994)
...Yang et al. (1992) have shown .....
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159
The list of references should include only publications cited in the text. They should be in
alphabetical order by name of the first author with all authors and the complete title of each work
cited. Citation must obey the same rules as for the main text. The second and subsequent lines are
indented.
Examples are:
a) Artides from journals and other serial publications: Knapp S., Persson V., Blackmore S. (1998)
Pollen morphology and functional dioecy in Solanum (Solanaceae). Plant Syst. Evol. 210: 113–139.
b) Articles from non-serial collective publications (symposia volumes, encyclopedias, etc.) and
books: Verma D. P. S., Nadler K. (1984) Legume-Rhizobium symbiosis: host’s point of view. In:
Verma D. P. S., Hohn T. (eds.) Genes involved in microbe-plant interactions. Springer, Wien New
York, pp. 57–93 (Plant gene research).
For standardization of formats, authors are requested to adhere to the following: in Literature Cited,
use of abbreviations of journals contained in B-P-H (G H. M. Lawrence, A. F. G. Buchheim, G. S.
Daniels and H. Dolezal, eds., 1968, Botanico-Periodicum-Huntianum, Hunt Botanical Library,
Pittsburgh), including Supplementum; (G. D. R. Bridson and E. R. Smith, eds., 1991, B-P-H/S,
Hunt Institute for Botanical Documentation, Pittsburgh); in taxonomic treatments, use of book
abbreviations from TL-Il (F. A. Stafleu and R. S. Cowan, 1976–1988, Taxonomic
Literature, ed. 2, vols. 1–7, Bohn, Scheltema & Holkema, Utrecht; plus Supplements); throughout
the text, use of taxonomic author abbreviations from Authors of Plant Names (R. K. Brummitt and
C. E. Powell, eds., 1992, Royal Botanic Gardens, Kew).
lt is recommended that the work be divided into Introduction (without heading), Materials and
methods, Results, Discussion, Acknowledgements (without heading) and References.
Details must be given about origin and determination of each organism studied. Scientific (Latin)
names should conform to the international rules of nomenclature. Authors of species and
infraspecific taxa investigated must be given either when first mentioned in text or included all in
one of the tables. In principal, voucher specimens are to be deposited in a large public herbarium
quoted using the abbreviation given in the “Index Herbariorum”.
Data matrices including sequence alignments must be made available to the public. There must be a
sentence included in the Materials and methods section that such information is available from the
corresponding author. “DNA or proteine sequences must be deposited in public data bases
(GenBank, EMBL, etc.) before the revised version is sent to the editor.“
Tables
Tables should be numbered consecutively with arabic numbers. Footnotes to tables should be
indicated by lower case superscript letters, beginning with a in each table.
Illustrations
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160
The number of illustrations should be kept at the minimum needed to clarify the text. Double
documentation of the same points in figures and tables is not acceptable.
All figures should be numbered consecutively. Halftone illustrations should be submitted as sharp,
glossy, highquality photographic prints. Line drawings should be supplied as black-and-white
drawings suitable for reproduction. Figures that are to appear together should be either
photographed as a group or mounted together on flexible white drawing paper (0.4 mm thick, about
300 g/m2). All figures should be trimmed at right angles and be of a size permitting direct printing:
no more than 7.6 cm across for column width, no more than 15.9 cm for page width, no higher than
22.7 cm. (The publisher reserves the right to reduce illustrations.)
Illustrations can be published in colour only if authors agree to bear some of the extra costs for
reproduction and printing.
In line drawings all lines should be of uniform thickness; letters and numbers should be of
professional quality and proper dimensions (approx. 2 mm high after reduction). Computer
drawings are acceptable provided they are of comparable quality to line drawings. Photographs
should exhibit high contrast. Arrows, letters and numbers should be inserted with template rub-on
letters. Illustrations showing organisms or their details should have an internal scale with the
dimensions stated in the legend.
Legends should be typed on a separate sheet. Each legend should be explanatory and meaningful
without reference to the text.
Open Choice Publication
In addition to the normal publication process (whereby an article is submitted to the journal and
access to that article is granted to customers who have purchased a subscription), Springer now
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receives all the benefits of a regular ‘subscription-based’ article, but in adddition is made available
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161
form will be sent with the proofs. The filled – in order form should accompany the corrected proofs
when they are returned.
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