ads:
KELAINE DE MIRANDA DEMETRIO
FENOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE
DUAS ESPÉCIES ORNITÓFILAS DO PARQUE
NACIONAL DO CATIMBAU, BUÍQUE/PE
RECIFE
2008
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
ii
KELAINE DE MIRANDA DEMETRIO
FENOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE
DUAS ESPÉCIES ORNITÓFILAS DO PARQUE
NACIONAL DO CATIMBAU, BUÍQUE/PE
Dissertação apresentada ao
programa de Pós-Graduação em
Biologia Vegetal da Universidade
Federal de Pernambuco como parte
dos requisitos necessários à
obtenção do título de Mestre em
Biologia Vegetal
Orientadora: Profª. Drª. Isabel Cristina Machado
RECIFE
2008
ads:
iii
KELAINE DE MIRANDA DEMETRIO
“Fenologia e Biologia reprodutiva de duas espécies
ornitófilas do Parque Nacional do Catimbau, Buíque/Pe
”
BANCA EXAMINADORA:
Drª. Isabel Cristina Machado (Orientadora)
Drº. Caio Graco Machado (Titular)
Drª. Ariadna Valentina Lopes (Titular)
Drª. Ana Virgínia Leite (Suplente)
____________________________________________________________
Drº. Marcelo Tabarelli (Suplente)
Recife/PE
2008
iv
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer a todos que direta ou indiretamente contribuíram para minha
formação, aprendizagem e amadurecimento, com amor, carinho, apoio,
companheirismo, críticas e ensinamentos durante todo o curso e em especial,
A Deus, por abençoar cada viagem permitindo que tudo desse certo.
À minha orientadora, Profª Drª Isabel Cristina Machado, pela sua orientação e amizade,
pela paciência e sabedoria, por todas as críticas e incentivos, e por ser um exemplo de
vida para mim.
Ao meu pai, Geilson Demetrio, à minha mãe, Renimar Demetrio (Rena), à minha irmã
Carina e a Vinha por terem me apoiado durante todo o curso, pelo amor, pelo carinho e
pelos ensinamentos diários, por serem a melhor família que alguém poderia ter.
A Marcos Gabriel Mendes, pelo seu amor, carinho, amizade, companheirismo e
dedicação diária, além das ajudas de campo e desenhos, estando sempre disposto a
ajudar.
Aos meus amigos Carolina Liberal, Elisangela Lucia, Emerson Lucena, Marcos Meiado
e Tarcila Nadia, pela ajuda de campo, sem os quais não poderia terminar ou ao menos
começar este trabalho.
A Dona Zefinha, Seu Valdo, Dona Vera, Seu Moacir, João e Genivaldo por me acolher
no Catimbau e pela ajuda de campo.
Aos amigos do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva, por tornar o ambiente
sempre agradável.
A Mary Janice Santos por ter sido a relatora do projeto inicial desta dissertação
contribuindo com valiosas sugestões.
Ao Profº. Drº. Clemens Schlindwein e o pessoal do Laboratório Plebéia pelas valiosas
caronas e ajuda.
Aos amigos de turma do Mestrado, pelo agradável convívio durante as disciplinas.
Ao Drº. Marcelo Guerra por disponibilizar o microscoópio de fluorescência para análise
de tubo polínico.
Ao Hildebrando e a equipe da coordenção sempre dispostos a ajudar.
Ao IBAMA na pessoa de Francisco de Assis Araújo, pela autorização para execução do
trabalho no PARNA Catimbau.
A CAPES pelo apoio Financeiro.
v
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1.
Figura1. Parque Nacional do Catimbau (Fonte IBAMA). Vista da Vila do Catimbau
(A) com o morro do elefante ao fundo; e pedra do cachorro dentro do PARNA
Catimbau (B).
Figura 2. Intensidade de Botões (■), Flores (■) e Frutos (■) de Camptosema
pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau. Precipitação mensal entre os meses de
outubro/2006 a setembro2007 (---) (n=10).
Figura 3. Dados de média de volume (µl) e concentração (%) de néctar de Camptosema
pedicellatum ao longo de três dias no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE (n=45).
Figura 4. Micrografia em fluorescência de grãos de pólen (autopolinização manual) e
seus tubos polínicos no estigma (12h, aumento de 5x e 10x, respectivamente) e
penetração em óvulos (24h e 36h, respectivamente, ambos com aumento de 10x) de
Camptosema pedicellatum.
Figura 5. Percentual de visitas por espécie de beija-flor (A) às flores de Camptosema
pedicellatum e comparação do total de visitas realizadas entre C. lucidus (■) e os outros
visitantes (B), no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus
Fêmea (■), C. lucidus Macho (■), Anopetia gounellei (■), Phaethornis pretrei (■),
Eupetomena macroura (■) e Amazilia sp. (■).
Figura 6. Freqüência de visitas às flores de Camptosema pedicellatum no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus Fêmea (
■), C. lucidus Macho
(■), Anopetia gounellei (■), Phaethornis pretrei (■), Eupetomena macroura (■) e
Amazilia sp. (■).
Figura 7. Detalhe das flores de Camptosema pedicelatum (A) evidenciando o nectário
floral (B); fruto de C. pedicellatum (C) e propagação por reprodução assexuada ou
brotamento (D).
Figura 8. Inflorescência de Camptosema pedicellatum (A); fêmea de Chlorostilbon
lucidus polinizando (B) e pilhando (C e D) C. pedicellatum; e abelhas Trigona spinipes
herbivorando flores de C. pedicellatum.
Figura 9. Flor de Camptosema pedicellatum em corte longitudinal, mostrando a
distância entre as estruturas reprodutivas e o nível do néctar (seta) (A); n – nectário.
vi
Esquema das cabeças dos polinizadores, Chlorostilbon lucidus (B), Eupetomena
macroura (C), Anopetia gounellei (D) e Phaethornis pretrei (E), ilustrando a relação
entre o comprimento do bico dos beija-flores e a distância entre o néctar e as estruturas
reprodutivas da flor.
Figura 10. Nectário extrafloral (NEFs) de Camptosema pedicellatum em detalhe (A);
visita das formigas Dorymyrmex thoracicus (B), Cephalotes sp. (C) e Pseudomyrmex
sp. (G) a NEFs em inflorescências de C. pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque/PE.
vii
Capítulo 2.
Figura 1. Mapa Parque Nacional do Catimbau (Fonte IBAMA). Vista do Morro do
cachorro, próximo a entrada da trilha das torres (A); e vista em cima da Serra Branca no
PARNA Catimbau (B).
Figura 2. Intensidade de Botões (■), Flores (■) e Frutos (■) de Helicteres velutina no
Parque Nacional do Catimbau. Precipitação mensal histórica do município de Buíque
(―) e entre o período de julho/2006 a agosto/2007 (---) (n=10) (CPRM).
Figura 3. Movimentação do estilete, da fase masculina, quando o estigma está
direcionado para baixo, à fase feminina, com o estigma receptível e ereto, alcançando o
mesmo nível das anteras.
Figura 4. Seqüência da antese de Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque, PE. Início da antese (A), crescimento do androginóforo (B a D) e deiscência
das anteras (C), com pétalas ainda brancas. Durante o crescimento há uma mudança de
coloração das pétalas para rosa (E) até atingir a cor vermelha (F).
Figura 5. Dados de média de volume (µl) e concentração (%) de néctar, ao longo do dia
e acumulado de Helicteres velutina ao longo de dois dias no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/PE (n=20).
Figura 6. Comparação entre o percentual de visitas realizadas entre Chlorostilbon
lucidus (■), Chrysolampis mosquitus (■), Eupetomena macroura (■) e borboletas (■),
às flores de Helicteres velutina, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE.
Figura 7. Freqüência de visitas às flores de Helicteres velutina no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus fêmea (■), C. lucidus macho (■),
Chrysolampis mosquitus fêmea (■), C. mosquitus macho (■), Eupetomena macroura
(■), Phoebis sennae (■), Anteos clorinde (■) e Borboleta sp.1 (■).
Figura 8. Hábito arbustivo (A); anteras com má formação (B); fase feminina (C) e
masculina (D) de Helicteres velutina, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE.
Figura 9. Visita dos beija-flores Chlorostilbon lucidus macho (A) e fêmea (B) e
Chrysolmapis mosquitus macho (C) e fêmea (D) e das borboletas Anteos clorinde (E) e
Phoebis sennae (F) à Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE.
Figura 10. Pilhagem das abelhas Apis mellifera (A e B) e em detalhe, androginóforo
predado (C) por Trigona spinipes e pilhagem pela mesma abelha (D) à Helicteres
velutina.
viii
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1.
Tabela 1. Número e dimensões das estruturas florais, grãos de pólen por flor,
viabilidade polínica e razão P/O de Camptosema pedicellatum no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/ PE (n=20).
Tabela 2. Sistema Reprodutivo de Camptosema pedicellatum no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/PE.
Tabela 3. Visitantes florais e freqüência de visitas de beija-flores em Camptosema
pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau. MF= muito freqüente (> 10
visitas.horas
-1
) , F= freqüente (± 5 visitas.horas
-1
), PF= pouco freqüente (≤ 3
visitas.horas
-1
), P= Polinizador, PI= pilhador.
Capítulo 2.
Tabela 1. Morfometria floral, grãos de pólen por flor, viabilidade polínica e razão P/O
de Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, PE (n=16).
Tabela 2. Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque/PE.
Tabela 3. Visitantes florais e freqüência de visitas em Helicteres velutina no Parque
Nacional do Catimbau. MF= muito freqüente (> 10 visitas.horas
-1
) , F= freqüente (± 5
visitas.horas
-1
), PF= pouco freqüente (≤3 visitas.horas
-1
), P= Polinizador.
ix
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS iv
LISTA DE FIGURAS v
LISTA DE TABELAS viii
1. APRESENTAÇÃO 1
2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 3
3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 10
4.1 CAPÍTULO 1
Fenologia, Biologia Floral e Sistema Reprodutivo de Camptosema pedicellatum Benth.
(Fabaceae), uma espécie ornitófila no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE 17
4.2 CAPÍTULO 2
Fenologia e Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina K. Schum. (Malvaceae): mais
uma espécie com diferente local de deposição de pólen 48
5. CONCLUSÕES 77
6. RESUMO GERAL 78
7. GENERAL ABSTRACT 79
8. ANEXOS 80
1
1. APRESENTAÇÃO
Um dos principais processos para manutenção da biodiversidade é a interação
ecológica mutualística entre plantas e polinizadores. O maior grupo de polinizadores
vertebrados de plantas neotropicais são os beija-flores (Trochilidae) (Bawa 1990), com
cerca de 320 espécies de plantas conhecidas como ornitófilas (Sazima et al. 1996). A
polinização por beija-flores é encontrada em grande número de famílias vegetais como
Bromeliaceae, Costaceae, Heliconiaceae, Bignoniaceae, Campanulaceae entre outras,
não sendo estas exclusivamente ornitófilas (Machado & Lopes 1998; Lopes 2002). Para
a Caatinga, a família Trochilidae é a segunda mais numerosa apresentando 28 espécies,
todas consideradas como espécies residentes (Silva et al. 2003).
A Caatinga ocupa 70% do Nordeste Brasileiro, com um total de
aproximadamente 800.000 km
2
abrangendo uma estreita faixa do Estado de Minas
Gerais e oito dentre os nove Estados da região Nordeste (Leal et al. 2003; Prado 2003).
A caatinga apresenta um tipo vegetacional único, ocorrendo apenas no Brasil (MMA
2002), sendo reconhecida como uma das 37 grandes regiões naturais do planeta,
possuindo considerável número de espécies endêmicas (Gil 2002). Apesar de sua grande
dimensão, a Caatinga é o ecossistema brasileiro menos estudado e menos protegido,
possuindo ainda poucas unidades de conservação. Estudos relacionados à fenologia,
biologia floral e reprodutiva de espécies de Caatinga contribuirão para o melhor
entendimento dos processos ecológicos deste ecossistema (Machado & Lopes 2003,
2004, Machado et al. 2006).
Camptosema pedicellatum Benth. e Helicteres velutina K. Schum. são duas
espécies com atributos florais associados à ornitofilia ocorrentes em Caatinga e
presentes no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, Pernambuco (Santos 2005). Ambas
são visitadas por beija-flores e apresentam diferenças em vários aspectos da biologia
floral e reprodutiva. Esta dissertação foi construída visando abordar a biologia floral, a
fenologia e o sistema reprodutivo dessas duas espécies ornitófilas. O primeiro capítulo
enfoca o sistema reprodutivo e o grau de interação entre Camptosema pedicellatum
(Fabaceae) e seus visitantes/polinizadores. O segundo capítulo aborda a seqüência de
antese e a atuação dos visitantes florais no processo de polinização de Helicteres
velutina (Malvaceae), bem como a estratégia na deposição de pólen nos polinizadores.
2
Espera-se que as informações obtidas através deste estudo sejam utilizadas no
manejo e na conservação do Parque Nacional do Catimbau, assim como em outras áreas
de Caatinga onde as espécies ocorram.
3
2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
Ornitofilia: do Brasil à Caatinga
As Angiospermas apresentam vários tipos de interações com animais, entre as
quais, as interações mutualísticas associadas à polinização (Stebbins 1970; Bawa 1990).
As plantas desenvolveram flores adaptadas apresentando variados tipos de atrativos e
mecanismos que chamassem a atenção de diferentes vetores, permitindo que a
polinização ocorresse (Stebbins 1970, Fenster et al. 2004). Características florais como:
corola tubulosa, verticilos florais com cores que variam de vermelho a amarelo, antese
diurna, néctar como atrativo floral, ausência de cheiro e separação espacial do nectário
floral em relação às estruturas reprodutivas são atributos florais que caracterizam a
síndrome de ornitofilia (Faegri & van der Pijl 1979), na qual o vetor para realizar a
polinização são as aves, sendo os beija-flores as mais especializadas (Stiles 1981).
Estudos envolvendo interações entre plantas e beija-flores têm sido amplamente
realizados no Brasil e nas Américas (Snow & Snow 1980; Snow & Teixeira 1982;
Sazima & Machado 1983; Arizmendi & Ornelas 1990; Sazima et al. 1996; Buzato et al.
2000; Vasconcelos & Lombardi 2000; Freitas & Sazima 2001; Termeles et al. 2002;
Araújo & Sazima 2003; Canela & Sazima 2003; Coelho & Barbosa 2003, 2004; Abreu
& Vieira 2004; Bittencourt & Semir 2004; Castellano et al. 2004; Mendonça & Anjos
2005, 2006; Freitas et al. 2006; Machado & Semir 2006). Os estudos das
particularidades destas interações ajudam a elucidar padrões ecológicos e aspectos
evolucionários (Grant 1994), além de contribuir para esclarecer os papéis dos
organismos na manutenção das comunidades vegetais (Bawa 1990).
No Nordeste Brasileiro, trabalhos envolvendo comunidades vegetais e ornitofilia
são ainda raros, podendo ser citado apenas poucos trabalhos como o de Lopes (2002),
que estudou sobre a guilda ornitófila em um fragmento de Mata Atlântica, no estado de
Pernambuco, o de Siqueira Filho & Machado (2004), que estudaram a polinização de 11
espécies de Bromeliaceae em Pernambuco, das quais 63,5% eram ornitófilas, e o dos
mesmos autores que focaram a fenologia, caracterização da síndrome de polinização,
sistema reprodutivo e mecanismo de dispersão das sementes de uma comunidade de
Bromeliaceae em Mata Atlântica, no mesmo Estado (Siqueira Filho & Machado 2006);
além disso, os autores realizaram um estudo de caso com Canistrum aurantiacum
(Bromeliaceae), em remanescentes de Mata Atlântica também em Pernambuco
(Siqueira Filho & Machado 2001). Podemos citar ainda estudos de caso como os de
4
Quirino & Machado (2001) que realizaram estudo com três espécies de Combretum
(Combretaceae), das quais apenas uma era ornitófila de Mata Atlântica em Pernambuco;
o de Leite & Machado (2007) sobre a fenologia reprodutiva, biologia floral e sistema de
polinização de duas espécies de Marantaceae em um remanesceste de Floresta Atlântica
em Pernambuco; e o de Machado et al. (2007) que estudaram espécies de beija-flores,
seus padrões sazonais e a comunidade de plantas visitadas por estes em uma área de
campo rupestre na Chapada da Diamantina na Bahia.
Com relação especificamente à Caatinga, poucos trabalhos foram desenvolvidos
com enfoque na polinização por beija-flores. Podemos citar o trabalho de Machado &
Sazima (1995), que enfoca a biologia da polinização e pilhagem por cinco espécies
beija-flores em Ruellia asperula (Acanthaceae); Locatelli & Machado (1999) que
realizaram um estudo comparativo entre duas espécies de Cactaceae ornitófilas em uma
área de caatinga no Agreste de Pernambuco; Machado & Lopes (2003, 2004) trazem
informações sobre características florais, sistema de polinização e sexuais de espécies
que ocorrem em área de caatinga no Estado de Pernambuco. Nesses trabalhos elas
mostraram que 15% das espécies analisadas apresentavam síndrome de ornitofilia.
Posteriormente, Santos (2005), estudou a guilda de plantas ornitófilas no Parque
Nacional do Catimbau, e realizou também um estudo de caso sobre a polinização por
beija-flores em Passiflora luetzelburgii (Passifloraceae). Segundo Santos (2005), o
Parque Nacional do Catimbau é composto por 21 espécies com atributos relacionados à
síndrome de ornitofilia. Mais recentemente, Colaço et al. (2006) estudaram a biologia
reprodutiva de duas espécies de Melocactus (Cactaceae) ameaçadas de extinção em
áreas de Caatinga na Chapada da Diamantina, no estado da Bahia, neste trabalho o
beija-flor Chlorostilbon aureoventris (= C. lucidus) foi o polinizador mais freqüente
para ambas as espécies vegetais; e Leal et al. (2006) que trabalharam com oito espécies
de plantas ornitófilas em uma área de caatinga no município de Floresta, no estado de
Pernambuco.
Família Fabaceae – Subfamília Faboideae (Camptosema W.J.Hook & Arn.)
A família Fabaceae possui 650 gêneros e aproximadamente mais de 18.000
espécies com ampla distribuição geográfica. Esta família se divide em quatro
subfamílias Caesalpinioideae, Cercideae, Mimosoideae e Faboideae (ou
Papilionoideae), estando o gênero Camptosema incluído nesta última subfamília (Souza
& Lorenzzi 2005). Camptosema é um gênero neotropical composto por 10 espécies
5
divididas entre trepadeiras e arbustos (Queiroz 1999). A Subfamília Faboideae é a mais
diversa e derivada, com aproximadamente 482 gêneros e 12.000 espécies (Polhill 1981).
Lima (2000) mencionou 2.100 espécies nativas para o Brasil reunidas em 188 gêneros,
distribuídos por diversos ecossistemas brasileiros, como Mata Atlântica, Cerrado,
Caatinga e floresta Amazônica.
A família está presente na maioria dos ecossistemas naturais brasileiros estando
incluída entre as mais representativas. Devido ao grande número de espécies, ampla
distribuição e variedade de características interessantes dessas plantas, esta família tem
sido bem estudada em vários países. Para as Américas, muitos trabalhos foram
desenvolvidos, e entre as Fabaceae ornitófilas, o gênero Erythrina é o mais estudado
(Baker & Baker 1979; Feinsinger et al. 1979; Hernández & Toledo 1979; Bruneau
1997; Galleto et al. 2000; Cotton 2001). No Brasil, muitos trabalhos, abrangendo vários
biomas, foram desenvolvidos sobre biologia floral, polinização e sistema reprodutivo
para a família Fabaceae tais como os de Lopes & Machado (1996) com Swartzia
pickelii; Gibbs & Sassaki (1998), que estudaram a biologia reprodutiva e o sucesso na
formação de frutos de Dalbergia miscolobium no Cerrado do estado de São Paulo;
Crestana & Kageyama (1989) e Oliveira & Freitas (2002), que abordaram,
respectivamente, a biologia da polinização e a reprodução de Copaifera langsdorffii,;
Carvalho & Oliveira (2003), que estudaram a biologia floral, sistema reprodutivo e de
polinização de Senna sylvestris sendo esta uma espécie autoincompatível; e Agostini et
al. (2006), que descreveram o mecanismo explosivo em flores de Mucuna por aves ao
forragear néctar ou larvas de mariposa. Abordando aspectos sobre a biologia
reprodutiva e polinização de algumas espécies de Leguminosae na caatinga podemos
citar Lewis & Gibbs (1999) com Caesalpinia calycina e C. pluviosa na Bahia; e
Machado et al. (2006), que estudaram o sistema sexual de plantas e fizeram uma revisão
do sistema reprodutivo de 147 espécies de Caatinga, das quais 29 pertencem a família
Fabaceae.
Dentro do gênero Camptosema nenhum estudo sobre biologia reprodutiva e
floral foi desenvolvido, sendo algumas espécies citadas como ornitófilas em trabalhos
envolvendo comunidades vegetais e ornitofilia (Sazima et al. 1996; Buzato et al. 2000;
Araújo & Sazima 2003).
6
Família Malvaceae – Subfamília Sterculioideae (Helicteres L.)
Segundo o APG II, a família Sterculiaceae é considerada atualmente como uma
sub-família (Sterculioideae) de Malvaceae, e não uma família independente como na
classificação tradicional (Souza & Lorenzzi 2005). As plantas da família Malvaceae
variam de herbáceas a árvores, com flores geralmente vistosas e coloridas, embora
freqüentemente pequenas. Os frutos são normalmente folículos ou cápsulas, que se
abrem na maturação revelando sementes nuas. A Família apresenta distribuição
predominantemente pantropical, com cerca de 250 gêneros e 4200 espécies. No Brasil
ocorrem ca. 80 gêneros e 400 espécies (Souza & Lorenzzi 2005). O gênero Helicteres
L. é o único constituinte da tribo Helictereae, sendo caracterizado por apresentar
espécies nas quais o ovário e os estames estão localizados na extremidade de um longo
androginóforo (Barroso 1978; Joly 1991).
Representantes da sub-família Sterculioideae apresentam polinização
predominantemente por insetos, porém para o gênero Helicteres os principais
polinizadores são aves e mariposas (Knuth 1904), embora seja conhecida a polinização
por morcegos em Helicteres ovata (Sazima & Sazima 1988). Santharam (1996) estudou
o comportamento e padrão de visita de 20 espécies de visitantes em Helicteres isora dos
quais 11 eram aves, oito borboletas e um mamífero. Em 1999, Franceschinelli &
Kesseli estudaram a estrutura populacional e flutuação gênica de Helicteres brevispira.
Além disso, em 2000, Bawa & Franceschinelli demostraram o efeito dos fatores
ecológicos no sistema reprodutivo dessa mesma espécie no Sudeste do Brasil. No
mesmo ano, Atluri et al. (2000) estudaram a ecologia da polinização de Helicteres
isora. Em 2002, Cara, em sua dissertação, pesquisou sobre o efeito da oferta de flores e
da produção de néctar de Helicteres guazumaefolia na freqüência de visita dos
polinizadores, no Pantanal, Mato Grosso do Sul. Em 2005, Franceschinelli, trabalhou
com as diferenças nos mecanismos na deposição de pólen de duas espécies de
Helicteres em seus polinizadores e verificaram que o local de deposição do pólen
influencia no sucesso reprodutivo das espécies. Franceschinelli & Bawa (2005),
estudaram o efeito pós-fogo na taxa de cruzamento de Helicteres sacarolha. Eles
observaram que a taxa de cruzamento aumentou após a ocorrência do fogo e que as
plantas floresceram mais vigorosamente aumentando o número de flores embora alguns
indivíduos tivessem morrido.
Dentro da sub-família Sterculioideae há uma grande variação no sistema
reprodutivo, ocorrendo auto incompatibilidade com heterostilia em Melochia (Martin
7
1973; Machado et al. 2006), auto-incompatibilidade em Herrenai (Fryxell 1957), Cola
nitida (Jacob 1973) e Sterculia chicha (Taroda & Gibbs 1982), além de variações dentro
da mesma espécie como ocorre em Theobroma cacao, cujas populações naturais
apresentam auto-incompatibilidade (Knigth & Rogers 1955; Cope 1962) e em
populações cultivadas os indivíduos são autocompatíveis (Warren et al. 1995); e
autocompatibilidade em Helicteres ovata (Sazima & Sazima 1988), H. isora (Atluri et
al. 2000), H. guazumaefolia (Cara 2002), H. brevispira e H.sacarolha (Franceschinelli
2005) (Tabela 1).
8
Tabela 1. Espécie de Helicteres L. estudadas, com seus polinizadores, local de
deposição dos grãos de pólen nos animais e sistema reprodutivo. AC = autocompatível.
Espécies Polinizador
Deposição
de pólen
Sist.
Rep.
Referência
Helicteres brevispira A.
St. Hil.
Beija-flores – Trochilidae
Phaethornithinae
Phaethornis pretrei
Trochilinae
Amazilia lactea
Chlorostilbon aureoventris
Melanotrochilus fuscus
Thalurania furcata
Cauda e
abdômen
AC Franceschinelli 2005
Helicteres
guazumaefolia H.B.K.
Beija-flores – Trochilidae
Phaethornithinae
Phaethornis eurynome
Phaethornis sp.
Trochilinae
Amazilia fibriata
Amazilia versicolor
Campylopterus macrourus
Chlorostilbon aureoventris
Hylocharis chrysura
Hylocharis cyanus
Melanotrochilus fuscus
Polytmus guainumbi
Thalurania furcata
Testa AC Cara 2002
Helicteres isora Linn.
Abelhas
Apidae
Amegilla sp.
Ceratina sp.*
Trigona sp.*
Halictidae
Pseudapis sp.*
-
AC
Atluri et al. 2000*
Santharam 1996
9
Helicteres isora Linn.
Pássaro
Dicruridae
Dicrurus leucophaeus
Dicrurus caerulescens
Irenidea
Chloropsis aurifrons
Sturnidae
Acridotheres tristis*
Timaliidae
Alcippe poioicephala*
Turdoides striatus
Bico e Testa
AC
Atluri et al. 2000*
Santharam 1996
Helicteres ovata Lam.
Morcego
Phyllostomidae
Glossophaga soricina
Corpo e asas AC Sazima & Sazima 1988
Helicteres sacarolha A.
St. Hil.
Beija-flores – Trochilidae
Trochilinae
Chlorostilbon aureoventris
Hylocharis chrysura
Colibri serrirostris
Cabeça AC Franceschinelli 2005
10
3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abreu, C.R.M. & Vieira, M.F. 2004. Os beija-flores e seus recursos florais em um
fragmento florestal de Viçosa, sudeste brasileiro. Lundiana 5: 129-134.
Agostini, K.; Sazima, M. & Sazima, I. 2006. Bird pollination of explosive flowers while
foraging for nectar and caterpillars. Biotropica 38: 674-678.
Araújo, A.C. & Sazima, M. 2003. The assemblage of flowers visited by hummingbirds
in the “Capões” of the Southern Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brazil. Flora 198:
427-435.
Arizmendi, M. del C. & Ornelas, J. F. 1990. Hummingbirds and their floral resources in
a Tropical Dry Forest in Mexico. Biotropica 22: 172-180.
Atluri, J.B.; Rao, S. P. & Subba, C.R. 2000. Pollination ecology of Helicteres isora
Linn. (Sterculiaceae). Current Science 78: 713-719.
Barroso, G. M. 1978. Sistemática de Angiospermas do Brasil. Vol. 1. Imprensa
Universitária, Viçosa.
Baker, I. & Baker, H.G. 1979. Chemical constituents of the nectars of two Erythrina
species and their hybrid. Annals of the Missouri Botanical Garden 66: 446-450.
Bawa, K.S. 1990. Plant-Pollinator Interations in the Tropical Rain Forest. Annual
Review of Ecology and Systematics 21: 399-422.
Bawa, K. S. & Franceschinelli, E. V. 2000. The effect of ecological factors on the
mating system of a South American shrub species (Helicteres brevispira). Heredity
84: 116-123.
Bittencourt Jr., N.S. & Semir, J. 2004. Pollination Biology and Breeding System of
Zeyheria montana (Bignoniaceae). Plant Systematics and Evolution 247: 241-254.
Bruneau, A. 1997. Evolution and homology of birds pollination syndromes in Erythrina
(Leguminosae). American Journal of Botany 84: 54-71.
Buzato, S.; Sazima, M. & Sazima, I. 2000. Hummingbird-pollinated flora at three
Atlantic Forest Sites. Biotropica 32: 824-841.
Canela, M.B.F. & Sazima, M. 2003. Aechmea pectinata: a hummingbird-dependent
Bromeliad with inconspicuous flowers from the rainforest in South-eastern Brazil.
Annals of Botany 92: 731-737.
Cara, P.A.A. 2002. Efeito da oferta de flores e da produção de néctar na freqüência
de visitas de beija-flores em Helicteres guazumaefolia H.B.K. (Sterculiaceae), no
11
Mato Grosso do Sul. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Mato
Grosso do Sul.
Carvalho, D. A. & Oliveira, P. E. 2003. Biologia reprodutiva e polinização de Senna
sylvestris (Vell.) I. & B. (Leguminosae, Caesalpinioideae). Revista Brasileira de
Botânica 26: 319-328.
Castellanos, M.C.; Wilson, P. & Thomson, J.D. 2004. ‘Anti-bee’ and ‘pro-bird’ changes
during the evolution of hummingbird pollination in Penstemon flowers. Journal of
Evolutionary Biology 17: 876-885.
Coelho, C.P. & Barbosa, A.A.A. 2003. Biologia Reprodutiva de Palicourea
macrobotrys Ruiz & Pavon (Rubiaceae): um possível caso de homostilia no gênero
Palicourea Aubl. Revista Brasileira de Botânica 26: 403-413.
Coelho, C.P. & Barbosa, A.A.A. 2004. Biologia Reprodutiva de Psychotria
poeppigiana Mull. Arg. (Rubiaceae) em Mata de Galeria. Acta Botânica Brasílica
18: 481-489.
Colaço, M.A.S.; Fonseca, R.B.S.; Lambert, S.M.; Costa, C.B.N.; Machado, C.G. &
Borba, E.L. 2006. Biologia reprodutiva de Melocactus glaucescens Buining &
Brederro e M. paucispinus G. Heimen & R. Paul (Cactaceae), na Chapada da
Diamantina, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 29: 239-249.
Cope, F.W. 1962. The mechanism of pollen incompatibility in Theobroma cacao L.
Heredity 19: 157-182.
Cotton, P.A. 2001. The behavior and interactions of birds visiting Erythrina fusca
flowers in the Colombia Amazon. Biotropica 33: 662-669.
Crestana, C.S.M. & Kageyama, P.Y. 1989. Biologia reprodutiva de Copaifera
langsdorffii Desf. (Leguminosae – Caesalpinioideae), o “óleo-de-copaiba”. Revista
do Instituto Florestal 1: 201-214.
Faegri, K. & van der Pijl, L. 1979. The priciples of pollination ecology. 3
rd
edition.
Pergamon Press. Oxford, England.
Feinsinger, P.; Linhart, Y.B.; Swarm, L.A. & Wolfe, J.A. 1979. Aspects of the
pollination biology of three Erythrina species on Tinidad and Tobago. Annals of
the Missouri Botanical Garden 66: 451-471.
Fenster, C.B.; Armbruster, W.S.; Wilson, P.; Dudash, M.R. & Thomson, J.D. 2004.
Pollination syndromes and floral specialization. Annual Review of Ecology and
Systematics 35: 375-403.
12
Franceschinelli, E. V. & Kesseli, R. 1999. Population structure and gene flow on the
Brazilian shrub Helicteres brevispira. Heredity 82: 355-364.
Franceschinelli, E. V. 2005. The pollination biology of two species of Helicteres
(Malvaceae) with different mechanisms of pollen deposition. Flora 200: 65-73.
Franceschinelli, E. V. & Bawa, K. S. 2005. The post-fire effects on the outcrossing rate
of a Brazilian savannah shrub, Helicteres sacarolha A.St.-Hil. Revista Brasileira
de Botânica 28: 163-167.
Freitas, L. & Sazima, M. 2001. Nectar feature in Esterhazya macrodonta, a
hummingbird-pollinated Scrophulariaceae in Southeastern Brazil. Journal of Plant
Research 114: 187-191.
Freitas, L.; Galetto, L. & Sazima, M. 2006. Pollination by hummingbirds and bees in
eight syntopic species and a putative hybrid of Ericaceae in Southeastern Brazil.
Plant Systematics and Evolution 258: 49-61.
Fryxell, P.A. 1957. Mode of reproduction of higher plants. Botanical Review 23: 135-
233.
Galetto, L.; Bernardello, G.; Isele, I.C.; Vesprini, J.; Speroni, G. & Berduc, A. 2000.
Reprodutive Biology of Erythrina crista-galli (Fabaceae). Annals of the Missouri
Botanical Garden 87: 127-145.
Gibbs, P. & Sassaki, R. 1998. Reproductive Biology of Dalbergia miscolobium Benth.
(Leguminosae-Papilionoideae) in SE Brazil: The Effects of Pistillate Sorting on
Fruit-set. Annals of Botany 81: 735-740.
Gil, P. R. 2002. Wilderness: earth’s last wild places. CEMEX, S. A., Cidade do
México.
Grant, V. 1994. Historical development of Ornithophily in the Western North American
Flora. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
American 91: 10407- 10411.
Hernández, H.M. & Toledo, V.M. 1979. The role of nectar roubers and pollinators in
the reprodutive of Erythrina leptorhiza. Annals of the Missouri Botanical Garden
66: 512-521.
Jacob, V. J. 1973. Self-incompatibility mechanism in Cola nitida. Incompatibility
Newsletter 3: 60-61.
Joly, A. B. 1991. Botânica: introdução à taxonomia vegetal. 10 ed. Editora Nacional,
São Paulo.
13
Knigth, R. & Rogers, H.H. 1955. Incompatibility in Theobroma cacao. Heredity 9: 69-
77.
Knuth, P. 1904. Handbuch der Blütenbiologie. III, 1, 570p. Wilhelm Engelmann Verlag,
Leipzig.
Leal, F.C.; Lopes, A.V. & Machado, I.C. 2006. Polinização por beija-flores em uma
área de caatinga no Município de Floresta, Pernambuco, Nordeste do Brasil.
Revista Brasileira de Botânica 29: 379-389.
Leal, I. R.; Tabarelli, M. & Silva, J. M. C. 2003. Ecologia e Conservação da Caatinga.
Editora Universitária. Universidade Federal de Pernambuco, Recife.
Leite, A.V. & Machado, I.C. 2007. Fenologia reprodutiva, biologia floral e
polinizadores de duas espécies simpátricas de Marantaceae em um fragmento de
floresta Atlântica, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 30: 221-231.
Lewis, G. P. & Gibbs, P. E. 1999. Reproductive biology of Caesalpinia calycina and C.
pluviosa (Leguminosae) of the caatinga of NE Brazil. Plant Systematics and
Evolution 217: 43-53.
Lima, H.C. 2000. Leguminosas arbóreas da Mata Atlântica: uma análise da
riqueza, padrões de distribuição geográfica e similaridades florísticas em
remanescentes florestais do estado do Rio de Janeiro. Tese de doutorado,
Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.
Locatelli, E. & Machado, I.C. 1999. Comparative study of the floral biology in two
ornithophilous species of Cactaceae: Melocactus zehntneri and Opuntia palmadora.
Bradleya 17: 75-85.
Lopes, A.V.F. 2002. Polinização por beija-flores em remanescente da Mata
Atlântica Pernambucana, Nordeste do Brasil. Tese (Doutorado em Biologia
Vegetal) – Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
Lopes, A. V. & Machado, I. C. 1996. Biologia Floral de Swartzia pickelii (Leguminosae
- Papilionoideae) e sua polinização por Eulaema spp. (Apidae-Euglossini). Revista
Brasileira de Botânica 19: 17-24.
Machado, C.G. & Semir, J. 2006. Fenologia da floração e biologia floral de
bromeliáceas ornitófilas de uma área de Mata Atlântica do Sudeste brasileiro.
Revista Brasileira de Botânica 29: 163-174.
Machado, C.G.; Coelho, A.G.; Santana, C.S. & Rodrigues, M. 2007. Beija-flores e seus
recursos florais em uma área de campo rupestres da Chapada da Diamantina, Bahia.
Revista Brasileira de Ornitologia 15: 215-227.
14
Machado, I. C. & Sazima, M. 1995. Biologia da polinização e pilhagem por beija-flores
em Ruellia asperula Lindau (Acanthaceae) na caatinga, nordeste brasileiro. Revista
Brasileira de Botânica 18: 27-33.
Machado, I.C. & Lopes, A.V.F. 1998. A polinização biótica e seus mecanismos na
Reserva Ecológica de Dois Irmãos In: Reserva Ecológica de Dois Irmãos: Estudos
em um remanescente de Mata Atlântica em área urbana (Recife-Pernambuco-
Brasil). Ed. Universitária da UFPE. Recife-PE. 173-186pp.
Machado, I.C. & Lopes, A.V. 2003. Recursos florais e sistema de polinização e sexuais
em caatinga. Pp. 515-563. In: I.R. Leal; M. Tabarelli & J.M.C. Silva (eds.).
Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade Federal de Pernambuco,
Recife.
Machado, I.C. & Lopes, A.V. 2004. Floral Traits and Pollination Systems in the
Caatinga, a Brazilian Tropical Dry Forest. Annals of Botany 94: 365-376.
Machado, I.C.; Lopes, A.V. & Sazima, M. 2006. Plant sexual systems and a review of
the breeding system studies in the Caatinga, a Brazilian tropical dry forest. Annals
of Botany 97: 277-287.
Martin, F.W. 1973. Distyly, self-incompatibility, and evolution in Melochia. Evolution
21: 493-499.
Mendonça, L.B. & Anjos, L. 2005. Beija-flores (Aves, Trochilidae) e seus recursos
florais em uma área urbana no Sul do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 22:
51-59.
Mendonça, L.B. & Anjos, L. 2006. Feeding behavior of hummingbirds and perching
birds on Erythrina speciosa Andrews (Fabaceae) flowers in an urban area, Londrina,
Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 23: 42-49.
MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE. 2002. Avaliação e ações prioritárias para a
conservação da biodiversidade da caatinga. Universidade Federal de
Pernambuco, Fundação International do Brasil – Fundação Biodiversitas,
EMBRAPA Semi-Árido.
Oliveira, P. E. & Freitas, C. V. 2002. Biologia reprodutiva de Copaifera langsdorffii
Desf. (Leguminosae, Caesalpinioideae). Revista Brasileira de Botânica 25: 311-
321.
Polhill, R.M. 1981. Papilionoideae. p.191-208. In R.M. Polhill & P.H. Raven (eds.)
Advances in Legume Systematics I. Royal Botanic Gardens, Kew.
15
Prado, D. E. 2003. As caatingas da América do Sul. Pp. 3-73. In I. R. Leal; M. Tabarelli
& J. M. C. Silva (eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade
Federal de Pernambuco, Recife.
Queiroz, L.P. 1999. Sistemática e filogenia do gênero Camptosema W.J.Hook &
Arn. (Leguminosae: Papilionoideae). Tese de Doutorado. Universidade de São
Paulo, São Paulo.
Quirino, Z.G.M. & Machado, I.C. 2001. Biologia da polinização e da reprodução de três
espécies de Combretum Loefl. (Combretaceae). Revista Brasileira de Botânica
24: 181-193.
Santharam, V. 1996. Visitation patterns of birds and butterflies at a Helicteres isora
Linn. (Sterculiaceae) clump. Current Science 70: 316-319.
Santos, M.J.L. 2005. Polinização por beija-flores no Parque Nacional do Catimbau,
Nordeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade Federal de Pernambuco,
Recife-PE.
Sazima, M. & Machado, I.C. 1983. Biologia Floral de Mutisia coccinia St. Hil.
(Asteraceae). Revista Brasileira de Botânica 6: 103-108.
Sazima, I. & Sazima, M. 1988. Helicteres ovata (Sterculiaceae), pollinated by bats in
southeastern Brazil. Botanica Acta 101: 269-271.
Sazima, I.; Buzato, S. & Sazima, M. 1996. An assemblage of hummingbirds-pollinated
flowers in a montane forest in southeastern Brazil. Botanica Acta 109: 149-160.
Silva, J. M. C.; Souza, M. A.; Bieber, A. G. D. & Carlos, C. J. 2003. Aves da caatinga:
Status, uso do habitat e sensibilidade. Pp 237-273. In I. R. Leal; M. Tabarelli & J.
M. C. Silva (eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade Federal de
Pernambuco, Recife.
Siqueira Filho, J.A. & Machado, I.C. 2001. Biologia reprodutiva de Canistrum
aurantiacum E. Morren (Bromeliaceae) em remanescentes da Floresta Atlântica,
Nordeste do Brasil. Acta Botanica Brasílica 15: 427-443.
Siqueira Filho, J. A. & Machado, I. C. 2004. Síndromes de polinização de uma
comunidade de Bromeliaceae e biologia floral de Vriesea psittacina (Hooker)
Lindley (Bromeliaceae) em Brejo dos Cavalos, Caruaru, Pernambuco. Pp. 277-284.
In: Porto, K.; Cabral, I.; Tabarelli, M. (Org.) Brejo de Altitude: História Natural,
Ecologia e Conservação. 1 ed. Brasília.
Siqueira Filho, J. A. & Machado, I.C. 2006. Floração e polinização das bromélias da
Mata Atlântica nordestina. Pp. 158-189. In.: Siqueira Filho, J.A. & Leme, E.M.C.
16
(Eds.) Fragmentos de Mata Atlântica no Nordeste: biodiversidade, conservação
e suas bromélias. Rio de Janeiro.
Snow, D.W. & Snow, B.K. 1980. Relationships between hummingbirds and flowers in
the Andes of Colombia. Bull. Br. Mus. Nat. Hist. (Zool.) 38: 105-139.
Snow, D.W. & Teixeira, D.L. 1982. Hummingbirds and their flowers in the coastal
mountains of southeastern Brazil. Journal of Ornithology 123: 446-450.
Souza,V.C. & Lorenzzi, H. 2005. Botânica Sistemática. Instituto Plantarum. Nova
Odessa, São Paulo.
Stiles, F. G. 1981. Geographical aspects of bird-flower coevolution, with particular
reference to Central America. Annals of Missouri Botanical Garden 68: 323-351.
Stebbins, G.L. 1970. Adaptative radiation of reproductive characteristics in
Angiosperms, I: Pollination Mechanisms. Annual Review of Ecology and
Systematics 1: 307-326.
Taroda, N. & Gibbs, P.E. 1982. Floral biology and breeding system of Sterculia chicha
Hill. (Sterculiaceae). New Phytologist 90: 735-743.
Termeles, E. J.; Linhart, Y.B.; Masonjones, M. & Masonjones, H.D. 2002. The Role of
Flowers Width in Hummingbirds Bill Length-Flower Length Relationships.
Biotropica 34: 68-80.
Vasconcelos, M.F. & Lombardi, J.A. 2000. Espécies vegetais visitadas por beija-flores
durante o meio do verão no Parque Estadual da Pedra Azul, Espírito Santo.
Melopsittacus 3: 36-41.
Warren, J.M.; Kalai & Misir, S. 1995. An unnatural breeding system polymorphism in
cacao (Theobroma cacao, Sterculiaceae) in Trinidad. American Journal of Botany
82: 1126-1130.
17
4.1 CAPÍTULO 1
Fenologia, Biologia Floral e Sistema Reprodutivo de Camptosema pedicellatum Benth.
(Fabaceae), uma espécie ornitófila no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE
(Manuscrito a ser enviado para o periódico Acta Botanica Brasilica)
18
Fenologia, biologia floral e sistema reprodutivo de Camptosema pedicellatum Benth.
(Fabaceae), uma espécie ornitófila no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE
1
Kelaine de Miranda Demetrio
2,4
e Isabel Cristina Machado
3,4
RESUMO – (Fenologia, biologia floral e sistema reprodutivo de Camptosema
pedicellatum Benth. (Fabaceae), uma espécie ornitófila no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/PE). Camptosema pedicellatum é uma espécie ornitófila pertencente
as Fabaceae, família mais representativa na Caatinga em número de espécies. Neste
trabalho foram analisadas a fenologia, biologia floral e sistema reprodutivo de C.
pedicellatum no PARNA Catimbau de maio de 2006 a outubro de 2007. A floração
ocorreu no final da estação chuvosa e início da seca, com pico no mês de agosto. As
flores são tubulares e vermelhas, com antese durando três dias, sendo o néctar o
principal atrativo floral. Camptosema pedicellatum apresenta em média 53,4µl de néctar
com concentração de 44% de açúcares. A viabilidade polínica é de 95,81%, com
aproximadamente 81.000 grãos de pólen por flor, sendo a razão P/O 9.975. Os
principais visitantes de C. pedicellatum foram os beija-flores Amazilia sp.,
Chlorostilbon lucidus e Eupetomena macroura (Trochilinae), Anopetia gounellei e
Phaethornis pretrei (Phaethornitinae), sendo C. lucidus (94,17%) o beija-flor mais
freqüente, se comportando ora como polinizador ora como pilhador. Camptosema
pedicellatum é uma espécie auto-incompatível, apresentando sucesso reprodutivo de
22,5% em polinização cruzada manual. Naturalmente são formados 2% de frutos.
Trigona spinipes (Apidae) visita e danifica as flores de C. pedicellatum, inviabilizando
sexualmente algumas delas, diminuindo o atrativo visual para os polinizadores efetivos.
Palavras Chave – Caatinga, Trochilidae e Ornitofilia
1
Parte da Dissertação de Mestrado da primeira Autora. Bolsista CAPES.
2
Universidade
Federal de Pernambuco, Programa de Pós-Graduação em Biologia
Vegetal, 50372-970, Recife, PE, Brasil.
3
Universidade
Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, 50372-970, Recife,
PE, Brasil.
4
Autor para correspondência: kela[email protected], [email protected]
19
ABSTRACT – (Phenology, floral biology and breeding system of Camptosema
pedicellatum Benth. (Fabaceae), an ornitophylous species from the Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/PE). Camptosema pedicellatum is an ornitophylous species of
Fabaceae, the most representative family in the Caatinga on number of species. In this
paper, the phenology, floral biology and breeding system of C. pedicellatum were
analyzed in the PARNA Catimbau from May of 2006 to October of 2007. The
flowering occurred at the end of the rainy season and beginning of dry season, with its
peak in August. The flowers are tube-shaped and red, its antesis lasts three days, and the
nectar is the main flower attraction. Camptosema pedicellatum presents an average of
53.4µl of nectar with 44% of sugar concentration. The pollen viability is of about
95.81%, with nearly 81,000 grains of pollen per flower, and the P/O rate is 9,975. The
main visitors of C. pedicellatum were the hummingbirds Amazilia sp., Chlorostilbon
lucidus, Eupetomena macroura, Anopetia gounellei and Phaethornis pretrei, being the
C. lucidus (94,17%) the most frequent, behaving sometimes as a pollinator and some
times as a robber. Camptosema pedicellatum is a self-incompatible species, presenting
breeding success of 22.5% at manual-cross pollination. Trigona spinipes (Apidae) also
visited C. pedicellatum, damaging and turning the flowers sexually impracticable, in
this way, reducing the visual attraction to the pollinators.
Key words – Caatinga, Trochilidae e ornitophily
INTRODUÇÃO
A família Fabaceae possui 650 gêneros e aproximadamente mais de 18.000
espécies com ampla distribuição geográfica (Souza & Lorenzzi 2005), sendo a família
mais representativa na Caatinga em número de espécies (Sampaio 1995). Está divida em
quatro subfamílias Caesalpinioideae, Cercideae, Mimosoideae e Faboideae (ou
Papilionoideae), estando o gênero Camptosema W.J. Hook incluído nesta última
subfamília (Souza & Lorenzzi 2005), que é a mais diversa e derivada, com
aproximadamente 482 gêneros e 12.000 espécies (Polhill 1981).
Camptosema é um gênero neotropical composto por 10 espécies divididas entre
trepadeiras e arbustos (Queiroz 1999). Os atributos florais de suas espécies caracterizam
o gênero como pertencente ao grupo das plantas ornitófilas (sensu Faegri & van der Pijl
1979; Endress 1994). Os beija-flores (Trochilidae) formam o maior grupo de
20
polinizadores vertebrados de plantas tropicais com cerca de 320 espécies de plantas
conhecidas como ornitófilas (Sazima et al. 1996). Dentre as Fabaceae ornitófilas, o
gênero Erythrina é o mais estudado (Baker & Baker 1979; Feinsinger et al. 1979;
Hernández & Toledo 1979; Bruneau 1997; Galleto et al. 2000; Cotton 2001). Até o
momento nenhum estudo envolvendo a dinâmica reprodutiva foi realizado com
representantes de Camptosema.
Este estudo apresenta informações sobre a fenologia, biologia floral e sistema
reprodutivo de Camptosema pedicellatum, ressaltando a importância de seus visitantes
florais para a reprodução da espécie no Parque Nacional do Catimbau, Buíque,
Pernambuco.
MATERIAL E MÉTODOS
Local de estudo – O estudo de campo foi realizado no Parque Nacional do Catimbau,
(08°36’S e 37°15’W) localizado na região central do estado do Pernambuco,
abrangendo parte dos municípios do Ibimirim, Tupanatinga e Buíque (Fig. 1). A área
compreende um poligonal de 611 km², somando aproximadamente 62.300 hectares. O
clima predominante na região é o semi-árido na zona de transição entre o agreste e o
sertão, com temperatura média anual de 23ºC e precipitação média de 300 a 500 mm
anuais. O período de menor pluviosidade vai de setembro a janeiro, sendo outubro o
mês mais seco. A área caracteriza-se pela presença de grandes serras areníticas, com
altitude variando entre 600 a 1000 metros. A vegetação encontrada na área do Catimbau
é um mosaico vegetacional apresentando grande diversidade de espécies e de estrutura,
que em função das variações de relevo e microclima, além de espécies típicas da
caatinga, existindo espécies de cerrado, de campos rupestres, de mata atlântica e de
restinga. Destaca-se a grande abundância de bromélias e cactos, bem como as palmeiras
babaçu e buriti. Atualmente a unidade é considerada área núcleo da Reserva da Biosfera
da Caatinga (site IBAMA).
Fenologia reprodutiva e biologia floral – A análise da fenologia da floração e da
frutificação foi realizada no período de outubro de 2006 a setembro de 2007. Foram
marcados 10 indivíduos com distâncias variando de 10 a 100m, os quais foram
acompanhados mensalmente, sendo quantificado diretamente o número de botões, flores
e frutos. As variáveis fenológicas de Camptosema pedicellatum foram determinadas a
21
partir dos modelos de Gentry (1974) e Newstrom et al. (1994). O índice de sincronia
fenológica dos indivíduos foi determinado seguindo os critérios de Bencker &
Morellato (2002). Os dados de precipitação pluviométrica foram obtidos através do
Serviço Geológico do Brasil (CPRM), a partir de pluviômetro e pluviógrafo instalados
na área dos Amigos do Bem, no entorno do PARNA do Catimbau.
O número de flores por inflorescência foi quantificado em vinte inflorescências
jovens de dez diferentes indivíduos. Estas inflorescências foram acompanhadas durante
o desenvolvimento das flores para verificar o número de flores e de frutos por
inflorescência e a localização do fruto na inflorescência, se na base, meio ou ápice.
A duração da antese foi monitorada em campo marcando-se botões em pré-
antese de diferentes indivíduos e acompanhando seu desenvolvimento até a senescência
floral. Para testar a receptividade estigmática cinco flores de indivíduos diferentes foram
coletadas a cada 4 horas desde o início da antese até o momento de senescência,
totalizando 45 flores. O gineceu dessas flores foi colocado em solução de permanganato
de potássio (KMnO
4
0,25%) e, após dez minutos, verificado se o estigma estava corado
(Robinsohn 1924).
O volume e a concentração do néctar foram medidos, em campo, em flores
previamente ensacadas, em fase de botão, com o auxílio de microsseringa de 10µl
(Microliter ®) e refratômetro de bolso de 0-50% (Atago ®), respectivamente. O néctar
foi extraído de 45 flores de 10 indivíduos em intervalos de quatro horas, no período
entre 8:00 e 16:00h., desde o início da antese, durante três dias consecutivos.
Flores e botões de C. pedicellatum foram coletados e fixados em álcool 70%
para posterior análise de suas estruturas em laboratório, com auxílio de
estereomicroscópio. As medidas das estruturas florais foram feitas em 20 flores de
diferentes indivíduos com o auxílio de paquímetro. O número de grãos de pólen foi
contado em cinco anteras de dez flores, sendo uma por indivíduo, utilizando-se câmera
de Neubauer (Lopes & Machado, 1996; Maêda, 1985). Posteriormente, foi calculada a
razão pólen-óvulo (P/O), dividindo-se o total de grãos de pólen pelo número de óvulos,
de cada botão, seguindo a metodologia de Cruden (1977). A viabilidade polínica foi
estimada a partir do método de coloração pelo carmim acético 2% (Radford et al. 1974),
contabilizando-se sob microscópio óptico o número de grãos viáveis (citoplasma
corado) e inviáveis (citoplasma não corado), de cinco anteras de dez flores, totalizando
1.000 grãos por lâmina.
22
Sistema Reprodutivo – Testes de polinização controlada foram realizados durante o
período de floração, sendo marcados, e se necessário ensacados, um total de 230 botões
de 50 indivíduos. Para a realização dos testes de autopolinização espontânea, foram
marcados e ensacados 50 botões em pré-antese de diferentes indivíduos, com o intuito
de verificar a formação de frutos sem qualquer manipulação. Para autopolinização
manual foram marcados e ensacados 40 botões em pré-antese (no dia seguinte, quando
as flores encontravam-se abertas, era colocado pólen da própria flor em seu estigma
com auxílio de seringa). Para o controle, foram marcados 100 botões em pré-antese de
50 indivíduos, os quais não foram ensacados, observando-se, assim, a formação natural
de frutos, a fim de analisar a eficiência dos polinizadores (Sobrevila & Arroyo 1982).
Para observar a formação de frutos através da polinização cruzada, 40 botões em pré-
antese de indivíduos diferentes foram ensacados; no dia seguinte, quando as flores
estavam abertas, foram colocados grãos de pólen de flores de outras populações no
estigma dessas flores, ensacando-as novamente. Os botões e as flores, em todos os
tratamentos, foram encobertos com sacos de Voil, com exceção das flores marcadas
para formação natural de frutos (controle). Para análise do número de frutos formados
entre os tratamento foi utilizado o qui-quadrado. As análises estatísticas foram feitas
com o auxílio do BioEstat 3.0 (Ayres et al. 2003). Para verificar a ocorrência de
reprodução vegetativa, três indivíduos tiveram a parte subterrânea desenterrada.
Paralelamente, foi observado também crescimento de tubo polínico, sendo
outros 25 botões em pré-antese ensacados. No dia posterior, já em antese, foram
realizados cruzamentos na mesma flor (autopolinização manual). As flores (n=5, para
cada tratamento) foram colocadas em uma solução de Agar e posteriormente colocadas
em FAA
70
no intervalo de 12, 24, 36, 48 e 72 horas após a realização das polinizações.
Em laboratório, os pistilos destas flores foram corados com azul de anilina, segundo
técnica de Martin (1959), e analisados sob microscópio de fluorescência para verificar a
germinação dos grãos de pólen no estigma, crescimento no estilete e penetração nos
óvulos.
Visitantes florais – Os visitantes florais e seus comportamentos foram analisados em
campo através de observações diretas em plantas focais, complementadas com
fotografias. Para registro dos visitantes foi utilizada máquina fotográfica acoplada a
tripé. Os beija-flores foram identificados através de fotografias comparadas com
literatura especializada disponível (Grantsau 1989; Sick 1997; Frisch & Frisch 2005).
23
Os animais foram classificados em: 1) polinizador, quando havia o contato do mesmo
com as partes reprodutivas das flores e/ou 2) pilhador, quando o visitante não contatava
as partes reprodutivas. Insetos pilhadores foram capturados com frascos de vidros, os
quais continham papel de filtro embebido com acetato de etila. Os insetos coletados
foram posteriormente enviados à especialistas para identificação, sendo depositados na
coleção do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva da Universidade Federal de
Pernambuco (UFPE), como espécimes testemunho. O local de deposição de grãos de
pólen nos visitantes foi verificado de acordo com o comportamento do mesmo ao visitar
as flores. A freqüência de visita foi realizada durante o pico de floração, totalizando 60
horas. Exsicata de Camptosema pedicellatum foi depositada no Herbário-UFP,
Departamento de Botânica da UFPE, como espécime-testemunho, sob o número 48.257.
RESULTADOS
Fenologia reprodutiva e biologia floral – A floração de Camptosema pedicellatum tem
início no mês de julho estendendo-se até início de fevereiro, período que coincide com a
estação seca do Parque. O pico de floração, entretanto, se dá no final da estação chuvosa
e início da estação seca, sendo o mês de agosto o de maior intensidade floral (Fig. 2). O
índice de sincronia entre os indivíduos foi de 75%. Poucos frutos foram formados
durante o período de observação. Os frutos, do tipo legume, começaram a se
desenvolver a partir de outubro podendo permanecer na planta mãe por no máximo três
meses, momento em que secavam e podiam dispersar as sementes por barocoria.
Camptosema pedicellatum apresenta inflorescências racemosas apicais e axiais
(Fig. 8A) com média de 26,6 (±16,88, n=10) inflorescências por indivíduo e 11,57
(±3,52, n=10) flores por inflorescências. O número de flores abertas por dia, por
inflorescência, variou de uma a três, acumulando com as flores abertas nos dias
anteriores. A antese é diurna e tem duração de três dias, estando o estigma receptivo no
primeiro dia. As anteras tornam-se deiscentes no início da antese.
A taxa de produção de néctar apresentou-se crescente até às 12:00h do segundo
dia, totalizando um volume médio de 53,4µl com 44% de solutos, mantendo-se estável
até 8:00h do terceiro dia. A partir daí houve um decréscimo no volume e um aumento
na concentração, que atingiu valores superiores a 50% (Fig. 3).
As flores de Camptosema pedicellatum são pentâmeras, com pétalas vermelhas,
as quais formam um tubo. O ovário é súpero, unicarpelar e unilocular, possuindo em
24
média 8,1 (±1,45) óvulos (Tab. 1). O androceu é formado por 10 estames diadelfos,
sendo nove fusionados pelo filete e um livre. O nectário é encontrado na base interna da
corola, a qual forma uma câmara nectarífera (Fig. 7B e 9A), onde fica armazenado o
néctar. Camptosema pedicellatum também possui nectários extraflorais na base do
pedicelo de cada flor (Fig. 10A). Camptosema pedicellatum apresenta 95,81% de grãos
de pólen viáveis, e em média 81.000 grãos por flor, sendo a razão P/O de 9.974,77. As
medidas das estruturas florais de C. pedicellatum encontram-se na tabela 1.
Sistema reprodutivo – Camptosema pedicellatum é auto-incompatível, formando frutos
apenas por polinização cruzada, apresentando diferença significativa entre os outros
tratamentos (χ
2
= 23,80, gl= 3, p< 0,001,). Apenas um fruto se desenvolveu nos
tratamentos de autopolinização manual. A taxa de formação de frutos naturalmente foi
baixa, apenas 2%. No caso dos testes de xenogamia, o número de frutos formados
(22,5%) variou de um a três, por inflorescência (Tab. 2). Camptosema pedicellatum
apresentou reprodução vegetativa (Fig. 7D).
Na análise de crescimento dos tubos polínicos, observou-se que na
autopolinização manual foram formados tubos no estigma do tratamento 12h,
observando-se penetração nos óvulos a partir de 24h após a polinização (Fig. 4).
Visitantes florais – Cinco espécies de beija-flores foram observadas visitando às flores
de C. pedicellatum: Amazilia sp., Chlorostilbon lucidus, Eupetomena macroura,
Anopetia gounellei e Phaethornis pretrei, os três primeiros da sub-família Trochilinae e
os dois últimos pertencentes a sub-família Phaethornitinae (Tab. 3). Chlorostilbon
lucidus foi o beija-flor mais ativo em número de visitas quando comparado às outras
espécies, responsável por 94,17% das visitas (Fig. 5B), sendo a fêmea (70,83%) mais
representativa que o macho (23,34%) (Fig. 5A). O horário de visita se estende ao longo
do dia, com maior número de espécies visitantes pela manhã. Entre 5-6h, C. lucidus
fazia vôo de reconhecimento próximo às flores, iniciando as visitas (Fig. 6) a partir das
6 horas da manhã. Apenas nesse horário foram avistados também os beija-flores A.
gounellei e P. pretrei, que sempre vocalizavam após as visitas. Eupetomena macroura
visitou C. pedicellatum entre 7-8h, não aparecendo mais durante o restante do dia.
Amazilia sp. realizou apenas uma rápida visita, em apenas três flores, não aparecendo
mais durante todo o tempo de observação realizado. Com exceção de C. lucidus, todos
os beija-flores foram pouco freqüentes, aparecendo apenas em um horário do dia.
25
Durante as visitas, A. gounellei, P. pretrei e E. macroura comportaram-se como
polinizadores introduzindo o bico dentro do tubo da corola, contatando as estruturas
reprodutivas da flor. Não foi possível determinar o comportamento, se polinizador ou
pilhador, de Amazilia sp. devido a rápida visita realizada.
Os machos de C. lucidus apresentaram comportamento territorialista,
permanecendo sempre próximo às populações de C. pedicellatum e Tacinga inamoena
(Cactaceae) apresentando alternância de visita entre essas duas espécies de plantas. Os
machos mostraram-se agressivos, vocalizando ou atacando, durante as visitas de outros
machos ou de beija-flores de outra espécie, como no caso da única visita de Amazilia sp.
As fêmeas de C. lucidus foram menos ariscas, podendo também atacar outros beija-
flores durante suas visitas. As fêmeas apresentavam comportamento “trapline”,
estabelecendo uma rota de forrageamento e visitando as flores em intervalos de tempo
que variavam de 5 a 10min. no início da manhã e de 30 a 45min. após às 9h. Tanto o
macho quanto a fêmea de C. lucidus comportaram-se ora como polinizador, quando
introduziam o bico no tubo da corola da flor contatando as partes reprodutivas (Fig. 8B)
e ora como pilhador, quando tinham acesso ao recurso sem contatar as estruturas
reprodutivas (Fig. 8C e D). Geralmente, após as visitas dos beija-flores, a abertura da
corola das flores aumentava e ficava coberta de grãos de pólen, exteriorizando algumas
vezes o estigma. Em todos os beija-flores os grãos de pólen ficavam depositados no
bico, sendo a polinização do tipo esternotríbica.
Além dos beija-flores, foram também registrados nas flores de C. pedicellatum,
abelhas Trigona spinipes (Apidae), as quais pilhavam as flores, se comportando, na
maioria das vezes, como herbívoras comendo as peças florais, inviabilizando sua função
reprodutiva. Essas abelhas danificavam principalmente as pétalas, o gineceu e as sépalas
na altura do nectário (Fig. 8E e F). Formigas de diferentes espécies como Dorymyrmex
thoracicus, Camponotus blandus, Cephalotes sp. e Pseudomyrmex sp., foram vistas nas
flores C. pedicellatum, mas nunca desempenhando função de polinizadoras, uma vez
que permaneciam nos nectários extraflorais (NEFs) presentes no pedicelo das flores
(Fig. 10).
DISCUSSÃO
Fenologia reprodutiva e biologia floral – Camptosema pedicellatum apresentou padrão
de floração do tipo “steady state” segundo classificações de Gentry (1974). De acordo
26
com este padrão a planta produz poucas flores por dia durante um período extenso (um
mês ou mais). A floração de C. pedicellatum também pode ser classificada como anual
segundo Newstrom et al. (1994), pois apresentou apenas um ciclo no período de um
ano. Estes padrões fenológicos têm sido encontrados em outras famílias de
Angiospermas (Siqueira Filho & Machado 2001; Buzato 1995; Sazima & Sazima
1990), embora não seja o único padrão encontrado em Fabaceae, como é o caso de
Erytrina crista-galli, que apresentou padrão sub-anual (Galetto et al. 2000). Os
indivíduos apresentaram alta sincronia (>60%) de acordo com os critérios de Bencker &
Morellato (2002). A alta sincronia entre os indivíduos pode favorecer a localização
visual da planta pelos polinizadores, além de favorecer a polinização cruzada, uma vez
que há ocorrência de um maior número de flores de diferentes indíviduos ao mesmo
tempo. Segundo Feinsinger & Colwell (1978), espécies que oferecem poucas flores por
dia favorecem o comportamento “trapline” nos beija-flores, sendo observado para os
beija-flores visitantes de C. pedicellatum. Além disso, uma espécie que apresenta longo
período de floração representa uma importante fonte alimentar para manutenção das
espécies nectaríferas, sobretudo em áreas de Caatinga, onde podem ocorrer períodos de
escassez de recursos, devido à menor freqüência de floração de espécies ornitófilas
(Machado & Sazima 1995; Machado & Lopes 2004; Santos et al. 2005; Leal et al.
2006).
A sazonalidade é um evento marcante e bastante comum na fenofase reprodutiva
das espécies de Caatinga (Machado et al. 1997, Griz & Machado 2001, Barbosa et al.
2003), sendo influenciada principalmente pela precipitação (Machado et al. 1997). A
floração e frutificação de C. pedicellatum ocorreram durante a estação seca,
corroborando com Borchert (1996), que descreveu os mecanismos estruturais e
fisiológicos para espécies de floresta neotropicais secas que florescem na estação seca.
Além disso, a época de floração e frutificação pode ser influenciada pelo período de
germinação das sementes, já que muitas plantas apresentam dormência das sementes,
particularmente em ambientes com déficit hídrico (Primack 1987). No Parque Nacional
do Catimbau 73% das espécies ornitófilas florescem e/ou têm pico de floração durante a
estação seca (Santos 2005).
As flores de Camptosema pedicellatum apresentam características florais
relacionadas à síndrome floral de ornitofilia, tais como antese diurna, corola tubulosa de
cor vermelha, grande distância entre as estruturas sexuais e a câmara nectarífera e
ausência de odor (Faegri & van der Pijl 1979; Endress 1994, Proctor et al. 1996). A
27
permanência das flores na inflorescência de C. pedicellatum após o período de antese
pode estar relacionada ao aumento da atração visual pelos polinizadores, uma vez que o
padrão de floração pode estar relacionado ou influenciar a longevidade floral (Primack
1985).
A concentração de açúcares no néctar de C. pedicellatum (27-48%) está fora da
faixa de variação proposta por Baker (1975) para flores visitadas por beija-flores (13-
30%), o que pode estar relacionado ao balanço energético de seus polinizadores. Além
disso, a taxa de concentração de C. pedicellatum também está acima do esperado para a
guilda de espécies ornitófilas do PARNA Catimbau (22,8 %) (Santos 2005). Os dados
de produção de néctar de C. pedicellatum sugerem que há uma produção continua até o
segundo dia e após este momento há evaporação do néctar, tornando-o mais
concentrado (> 50%), o que pode ser devido ao clima seco e quente da região.
Hainsworth & Wolf (1976) e Stiles (1976) mostraram que, assim como as abelhas,
beija-flores preferem néctar mais concentrado, em torno de 49%. Segundo Bolten &
Feinsinger (1978), C. pedicellatum enquadra-se em um grupo de flores denominado
exclusivo, que apresentam flores de corola longa (> 25mm) (sensu Feinsinger et al.
1987) e néctar mais concentrado (29-44%), excluindo visitantes como abelhas e
dificultando o acesso para beija-flores de bico curto (Fig. 9).
Sistema reprodutivo – Camptosema pedicellatum formou fruto apenas por polinização
cruzada, sendo desta forma uma espécie auto-incompatível. A presença de tubo polínico
nos óvulos no tratamento de autopolinização manual indica que C. pedicallatum
apresenta um sistema de auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI) (Seavey & Bawa
1986), fato este já observado em outras espécies de Fabaceae como Dalbergia
miscolobium (Gibbs & Sassaki 1998) e Hymenaea stignocarpa (Gibbs et al. 1999).
A baixa formação natural de frutos (2%) pode estar relacionada à baixa
eficiência do polinizador uma vez que o principal visitante, C. lucidus, se comporta ora
como polinizador ora como pilhador. Além disso, o comportamento territorial de C.
lucidus pode manter os grãos de pólen restritos as mesmas flores que este visita,
diminuindo assim, a variabilidade genética e o fluxo gênico entre as populações (Stiles
1975; Franceschinelli & Bawa 2000). A reprodução vegetativa pode compensar essa
baixa taxa de reprodução sexuada, mantendo o número de indivíduos nas populações,
mas não compensa a perda de variabilidade genética.
28
O local mais comum de deposição de pólen nos beija-flores é geralmente na
testa, garganta ou bico (Faegri & van der Pijl 1979). Os grãos de pólen de C.
pedicellatum eram depositados no bico de todas as cinco espécies visitantes, sendo na
base dos beija-flores de bico mais curto, como C. lucidus, ou no meio do bico para os
que possuem bico mais longo, como os Phaethornitinae. O fato do macho de C. lucidus
ser territorialista e visitar alternativamente duas espécies diferentes (C. pedicellatum e
T. inamoena) pode diminuir ainda mais o sucesso reprodutivo de C. pedicellatum, uma
vez que o provável local de deposição de grãos de pólen de T. inamoena também é no
bico do beija-flor, similar à Opuntia palmadora (= Tarcinga palmadora) (Locatelli &
Machado 1999), causando desperdício e dificultando o transporte dos grãos de pólen.
Trochilinae x Phaethornitinae como polinizadores – Os beija-flores constituem o grupo
de polinizadores vertebrados mais importante nos neotrópicos (Bawa 1990), sendo
estimado um total de 28 espécies para a o ecossistema Caatinga (Silva et al. 2003), com
apenas uma espécie endêmica, Anopetia gounellei (Grantsau 1989), um dos visitantes
de C. pedicellatum. Das cinco espécies de beija-flores visitantes as flores de
Camptosema pedicellatum, todos foram considerados como polinizadores. As flores de
C. pedicellatum se enquadram, segundo classificação de Feinsinger et al. (1987) e
Buzato et al. (2000), como flores de corola longa (comprimento de corola > 25mm),
sendo polinizadas por beija-flores classificados como de bico longo (cúlmen externo ≥
28 mm) (Feinsinger et al. 1987). Chlorostilbon lucidus foi considerado o principal
polinizador devido a sua alta freqüência, embora atuasse como pilhador durante
algumas visitas, provavelmente devido ao curto comprimento do bico (20 mm) em
relação ao tubo da corola (34,66mm) (Fig. 9B), dificultando o acesso ao néctar. Os
demais beija-flores foram considerados polinizadores secundários em virtude da baixa
freqüência de visitas, embora apresentem bico de tamanho condizente com o
comprimento da corola, como Phaethornis pretrei (35 mm) (Fig. 9E). No geral os
Trochilinae incluem espécies com ampla variedade de tipos de bico, são generalistas
apresentando comportamento territorial ou “trapliner” de curta distância e preferem
flores com tubo de corola curto e que formam agrupamentos densos (Feinsinger &
Colwell 1978; Stiles 1981; Stiles & Freeman 1993), em contra partida os
Phaethornitinae são beija-flores que geralmente possuem bico longo e curvado e visitam
flores com características ligadas ao grupo, como corola longa e levemente curvada
(Kay & Schemske 2003). A associação entre os beija-flores e suas flores é influenciada
29
mais frequentemente pelo comprimento e formato do tubo floral (Stiles 1981). A
diferença nos comprimentos e/ou curvaturas do tubo pode afetar a eficiência de extração
do néctar pelos beija-flores, exercendo uma forte influência na escolha das flores por
estas aves (Stiles 1981). Portanto, apesar de o tubo da corola de C. pedicellatum ser
considerado longo, ele não apresenta curvatura, o que poderia excluir, ou dificultar a
extração de néctar pelos beija-flores Phaethornitinae.
Pilhadores – Trigona spinipes apresentou comportamento de roubo de néctar e pólen
(Inouye 1980) ao visitar as flores da espécie estudada. Durante as visitas T. spinipes
danificava tecidos florais de C. pedicellatum inviabilizando muitas vezes a função de
reprodução das flores. Outras espécies de invertebrados visitantes às flores de C.
pedicellatum realizavam roubo secundário, aproveitando o orifício aberto por T.
spinipes (Inouye 1980). As espécies de formigas visitaram apenas os nectários
extraflorais, fato comum na Família (Melo, com. pessoal)
Trabalhos recentes realizados no PARNA Catimbau têm relatado a presença
desta abelha interferindo nos resultados de formação natural de frutos, como descrito
por Rocha et al. (2007), que estudou espécies da Família Cactaceae e demonstrou que a
ausência da abelha aumentava de 69% para 93% o sucesso reprodutivo da planta. Santos
(2005), também citou a presença dessas abelhas na área de estudo, quando estudou
Passiflora luetzelburgii (Passifloraceae), e afirmou que a simples presença da abelha
afugentava os visitantes florais, neste caso beija-flores. No presente estudo embora a
presença de T. spinipes não afugentasse os polinizadores, o fato dessas abelhas
destruírem as flores, diminuindo o “display” visual, é que pode ter afetado a freqüência
de visita dos polinizadores.
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Emerson Lucena (UFSC), às MSc. Elisangela Bezerra e Tarcila Nadia e à
Carolina Liberal, Marcos Gabriel Mendes e Marcos Meiado pela ajuda nos trabalhos de
campo. Ao Francisco de Assis Araújo, chefe do Parque pelo IBAMA, pela autorização
para execução do trabalho no PARNA Catimbau. Ao CPRH por disponibilizar os dados
pluviométricos e à CAPES pela concessão da bolsa de Mestrado à primeira autora.
30
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Ayres, M.; Ayres Jr., M.; Ayres, D.L. & Santos, A.S. 2003. BioEstat 3.0 Aplicações
estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas. Sociedade Civil
Mamirauá/ MCT-CNPq/ Conservation International.
Baker, H.G. 1975. Sugar concentration in nectars from hummingbird flowers.
Biotropica 7: 37-41.
Baker, I. & Baker, H.G. 1979. Chemical constituents of the nectars of two Erythrina
species and their hybrid. Annals of the Missouri Botanical Garden 66: 446-450.
Barbosa, D.C.A.; Barbosa, M.C.A. & Lima, L.C.M. 2003. Fenologia de espécies
lenhosas da Caatinga. p. 657-693. In: I.R Leal, M. Tabarelli, J.M.C. Silva (eds.).
Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife, Universidade Federal de
Pernambuco.
Bawa, K. S. 1990. Plant-Pollinator Interactions in Tropical Rain Forest. Annual
Review of Ecology and Systematics 21: 399-422.
Bencker, C.S.C & Morallato, L.P. 2002. Estudo comparative da fenologia de nove
espécies arbóreas em três tipos de floresta atlântica no sudeste do Brasil. Revista
Brasileira de Botânica 25: 237-248.
Bolten, A.B. & Feinsinger, P. 1978. Why do hummingbirds flowers secrete dilute
nectar? Biotropica 10: 307-309.
Borchert, R. 1996. Phenology and flowering periodicity of Neotropical dry forest
species: evidence from herbarium collections. Journal of Tropical Ecology 12: 65-
80.
Bruneau, A. 1997. Evolution and homology of birds pollination syndromes in Erythrina
(Leguminosae). American Journal of Botany 84: 54-71.
Buzato, S. 1995. Estudo comparativo de flores polinizadas por beija-flores em três
comunidades da Mata Atlântica no Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
Buzato, S.; Sazima, M. & Sazima, I. 2000. Hummingbird-pollinated floras at three
Atlantic Forest sites. Biotropica 32: 824-841.
Cotton, P.A. 2001. The behavior and interactions of birds visiting Erythrina fusca
flowers in the Colombia Amazon. Biotropica 33: 662-669.
Cruden, R. W. 1977. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems
in flowering plants. Evolution 31: 32-46.
31
Endress, P.K. 1994. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers.
Cambrigde University Press, Cambridge.
Faegri, K. & van der Pijl, L. 1979. The principles of pollination ecology. 3
rd
edition.
Pergamon Press. Oxford, England.
Feinsinger, P. & Colwell, R.K. 1978. Community organization among netropical nectar-
feeding birds. American Zoologist 18: 779-795.
Feinsinger, P.; Linhart, Y.B.; Swarm, L.A. & Wolfe, J.A. 1979. Aspects of the
pollination biology of three Erythrina species on Tinidad and Tobago. Annals of
the Missouri Botanical Garden 66: 451-471.
Feinsinger, P; Beach, J.H.; Linhart, Y.B., Busby, W.H. & Murray, K.G. 1987.
Disturbance, pollinator predictability and pollination success among Costa Rica
cloud forest plants. Ecology 68: 1294-1305.
Franceschinelli, E. V. & Bawa, K. S. 2000. The effect of ecological factors on the
mating system of a South American shrub species (Helicteres brevispira). Heredity
84: 116-123.
Frisch, J.D. & Frisch, C.D. 2005. Aves brasileiras e plantas que as atraem. 3ª Edição.
Ed. Dalgas Ecoltec – Ecologia Técnica Ltda. SãoPaulo – SP, Brasil. p. 134-147.
Galetto, L.; Bernardello, G.; Isele, I.C.; Vesprini, J.; Speroni, G. & Berduc, A. 2000.
Reprodutive Biology of Erythrina crista-galli (Fabaceae). Annals of the Missouri
Botanical Garden 87: 127-145.
Gentry, A. H. 1974. Flowering phenology and diversity in tropical Bignoniaceae.
Biotropica 6: 64-68.
Gibbs, P. & Sassaki, R. 1998. Reprodutive Biology of Dalbergia miscolobium Benth.
(Leguminosae – Papilionoideae) in SE Brazil: The effects of pistallate sorting on
fruit-set. Annals of Botany 81: 735-740.
Gibbs, P.; Oliveira, P.E. & Bianchi, M.B. 1999. Postzygotic control of selfing in
Hymenaea stigmocarpa (Leguminosae – Caesalpinoideae), a bat-pollinated tree of
the Brazilian Cerrados. International Journal of Plant Sciences 160: 72-78.
Grantsau, R. 1989. Os beija-flores do Brasil. Rio de Janeiro, Expresso e Cultura, 2 ed.
32
Griz, L.M.S. & Machado, I.C. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal syndromes
in caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of Tropical
Ecology 17: 303-321.
Hainsworth, F.R. & Wolf, L.L. 1976. Nectar characteristics and food selection by
hummingbirds. Oecologia 25: 101-113.
Hernández, H.M. & Toledo, V.M. 1979. The role of nectar roubers and pollinators in
the reprodutive of Erythrina leptorhiza. Annals of the Missouri Botanical Garden
66: 512-521.
IBAMA. [on line]. Disponível na Internet via
http://www.ibama.gov.br/siucweb/mostraUc.php?seqUc=1438 Consulta realizada
em 08/junho/2006.
Inouye, D. W. 1980. The terminology of floral larceny. Ecology 61: 1251-1253.
Kay, K.M. & Schemske, D.W. 2003. Pollinator assemblages and visitation rates for 11
species of Neotropical Costus (Costaceae). Biotropica 35: 198-207.
Leal, F.C.; Lopes, A.V. & Machado, I.C. 2006. Polinização por beija-floresem uma área
de caatinga no Município de Floresta, Pernambuco, Nordeste do Brasil. Revista
Brasileira de Botânica 29: 379-389.
Lewis, G. P. & Gibbs, P. E. 1999. Reproductive biology of Caesalpinia calycina and C.
pluviosa (Leguminosae) of the caatinga of NE Brazil. Plant Systematics and
Evolution 217: 43-53.
Locatelli, E. & Machado, I.C. 1999. Comparative study of the floral biology in two
ornithophilous species of Cactaceae: Melocactus zehntneri and Opuntia palmadora.
Bradleya 17: 75-85.
Lopes, A.V. & Machado, I.C. 1996. Biologia Floral de Swartzia pickelii (Leguminosae -
Papilionoideae) e sua polinização por Eulaema spp. (Apidae-Euglossini). Revista
Brasileira de Botânica 19: 17-24.
Machado. I.C. & Sazima, M. 1995. Biologia da polnização e pilhagem por beija-flores
em Ruellia asperula Lindau (Acanthaceae) na caatinga, nordeste brasileiro. Revista
Brasileira de Botânica 18: 27-33.
Machado, I.C.; Barros, L.M. & Sampaio, E.V.S.B. 1997. Phenology of Caatinga species
at Serra Talhada, PE, Northeastern Brazil. Biotropica 29: 57-68.
33
Machado, I.C. & Lopes, A.V. 2004. Floral traits and pollination systems in the
Caatinga, a Brazilian Tropical Dry forest. Annals of Botany 94: 365-376.
Maêda, J.M. 1985. Manual para uso da câmara de Neubauer para contagem de
pólen em espécies florestais. UFRRJ. Departamento de Silvicultura.
Martin, F.W. 1959. Staining and observing pollen tubes in the style by means of
fluorescence. Stain Technology 34: 125-128.
Newstrom, L. E.; Frankie, G. W. & Baker, H. G. 1994. A new classification for plant
phenology based on flowering patterns in lowland Tropical Rain Forest Trees at La
Selva, Costa Rica. Biotropica 26: 141-159.
Polhill, R.M. 1981. Papilionoideae. p.191-208. In R.M. Polhill & P.H. Raven (eds.)
Advances in Legume Systematics I. Royal Botanic Gardens, Kew.
Primack, R.B. 1985. Longevity of individual flowers. Annual Review of Ecology and
Sistematics 16: 15-37.
Primack, R.B. 1987. Relationships among flowers, fruits and seeds. Annual Review of
Ecology and Sistematics 18: 409-430.
Proctor, M.; Yeo, P.; Lack, A. 1996. The natural history of pollination. Oregon, Tiber
Press.
Queiroz, L.P. 1999. Sistemática e filogenia do gênero Camptosema W.J.Hook & Arn.
(Leguminosae: Papilionoideae). Tese de Doutorado. Universidade de São Paulo,
São Paulo.
Radford, A. E., Dickinson, W.C., Massey, J.R. & Bell, C.R. 1974. Vascular plant
systematics. Harper & Row Publishers, New York.
Robinsohn, I. 1924. Narbe, stigmatochromie, als morpho-biologische
Blutenuntersuchungsmethode. Sipzungsberichten Akad. Wiss. Wren, math. –
mat. Kl., Abt. 133, 7-8: 180-213.
Rocha, E.A.; Machado, I.C. & Zappi, D.C. 2007. Floral biology of Pilosocereus
tuberculatus (Werderm.) Byles & Rowley: a bat pollinated cactus endemic from
the “Caatinga” in northeastern Brazil. Bradleya 25: 125-128.
Sampaio, E.V.S.B. 1995. Overview of the Brazilian Caatinga. p. 35-63. In. S.H.
Bullock; H.A. Mooney; E. Medina (eds.). Seasonally dry tropical forest.
Cambridge University Press, Cambridge.
Santos, M.J.N.; Machado, I.C. & Lopes, A.V. 2005. Fenologia, biologia reprodutiva e
diversidade de polinizadores de duas espécies de Jatropha L. (Euphobiaceae), em
Caatinga, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 28: 361-373.
34
Santos, M.J.L. 2005. Polinização por beija-flores no Parque Nacional do Catimbau,
Nordeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade Federal de Pernambuco,
Recife-PE.
Sazima, M. & Sazima, I. 1990. Hummingbirds pollination in two species of Vellozia
(Liliiflorae: Velloziaceae) in southeastern Brazil. Botanica Acta 103: 83-86.
Sazima, I.; Buzato, S. & Sazima, M. 1996. An assemblage of hummingbirds-pollinated
flowers in a montane forest in southeastern Brazil. Botanica Acta 109: 149-160.
Seavey, R.S. & Bawa, K.S. 1986. Late-acting self-incompability in Angiosperm.
Botanical Review 52:152-219.
Sick, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro, Nova Fronteira, p. 422-466.
Silva, J.M.C.; Souza, M. A.; Bieber, A. G. D. & Carlos, C. J. 2003. Aves da caatinga:
Status, uso do habitat e sensibilidade. Pp 237-273. In I. R. Leal; M. Tabarelli & J.
M. C. Silva (eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade Federal de
Pernambuco, Recife.
Silva, V.C. 2004. Biologia floral e sistema de reprodução de duas espécies de
Chamaecrista (Leguminosae). Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal) -
Universidade Federal de Pernambuco.
Siqueira Filho, J.A. & Machado, I.C. 2001. Biologia reprodutiva de Canistrum
aurantiacum E. Morren (Bromeliaceae) em remanescentes da Floresta Atlântica,
Nordeste do Brasil. Acta Botanica Brasílica 15: 427-443.
Sobrevila, C. & Arroyo, M. T. K. 1982. Breeding systems in a Montane Tropical Cloud
Forest in Venezuela. Plant Systematics and Evolution 140: 19-37.
Souza,V.C. & Lorenzzi, H. 2005. Botânica Sistemática. Instituto Plantarum. Nova
Odessa, São Paulo.
Stiles, F.G. 1975. Ecology, flowering phenology, and hummingbirds pollination of
some Costa Rican Heliconia species. Ecology 56: 258-301.
Stiles, F.G. 1976. Taste preference, color preference and flowers choice in
hummingbirds. Condor 78: 10-26.
Stiles, F.G. 1981. Geographical aspects of bird-flower coevolution, with particular
reference to Central America. Annals of the Missouri Botanical Garden 68: 323-
351.
Stiles, F.G. & Freeman, C.E. 1993. Patterns in floral nectar characteristics of some bird-
visited plant species from Costa Rica. Biotropica 25: 191-205.
35
Figura1. Parque Nacional do Catimbau (Fonte IBAMA). Vista da Vila do Catimbau (A)
com o morro do elefante ao fundo; e pedra do cachorro dentro do PARNA Catimbau
(B).
A B
36
0
50
100
150
200
250
300
Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set
2006 2007
Nº de estruturas
0
50
100
150
200
250
Precipitação (mm)
Figura 2. Intensidade de Botões (■), Flores (■) e Frutos (■) de Camptosema
pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau. Precipitação mensal entre os meses de
outubro/2006 a setembro2007 (---) (n=10).
37
0
10
20
30
40
50
60
08:00 12:00 16:00 08:00 12:00 16:00 08:00 12:00 16:00
1º Dia 2º Dia 3º Dia
Volume (µL)
0
10
20
30
40
50
60
Concentração (%)
Volume Concentração
Figura 3. Dados de média de volume (µl) e concentração (%) de néctar de Camptosema
pedicellatum ao longo de três dias no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/PE (n=45).
38
Tabela 1. Número e dimensões das estruturas florais, grãos de pólen por flor,
viabilidade polínica e razão P/O de Camptosema pedicellatum no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/ PE (n=20).
Caracteres Florais Quantidade/Tamanho
Cálice (sépalas) 5
Corola (pétalas) 5
Estame 10
Estilete 1
Ovário (carpelos e lóculos) 1 e 1
Óvulos
8,1 (±1,45)
Grãos de pólen/flor
81.000 (±25.116,4)
Razão P/O
9.974,77 (±2.579,9)
Viabilidade polínica 95,81%
Diâmetro da corola*
4,92 (± 0,96)
Comprimento da corola*
34,66 (± 3,43)
Altura do estigma*
30,14 (± 3,16)
Altura da antera*
30,96 (± 1,74)
* tamanho em mm.
39
Tabela 2. Sistema Reprodutivo de Camptosema pedicellatum no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque/PE.
Tratamentos Flores/Frutos/Sementes (n) Sucesso (%)
Autopolinização espontânea 50/0/- 0
Autopolinização manual 40/1/2 2,5
Polinização cruzada 40/9/5 22,5
Formação natural de frutos 100/2/5 2
40
Tabela 3. Visitantes florais e freqüência de visitas de beija-flores em Camptosema
pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau. MF= muito freqüente (> 10
visitas.horas
-1
) , F= freqüente (± 5 visitas.horas
-1
), PF= pouco freqüente (≤3
visitas.horas
-1
), P= Polinizador, PI= pilhador.
Visitantes
Comprimento do
bico (mm)*
Freqüência
Resultado da
visita
Trochilidae
Trochilinae
Amazilia sp. - PF -
Chlorostilbon lucidus
20 PF P/PI
Eupetomena macroura
21 PF P
Phaethornitinae
Anopetia gonellei
28 PF P
Phaethornis pretrei
35 PF P
* Segundo Grantsau (1989).
41
Figura 4. Micrografia em fluorescência de grãos de pólen (autopolinização manual) e
seus tubos polínicos no estigma (12h, aumento de 5x e 10x, respectivamente) e
penetração em óvulos (24h e 36h, respectivamente, ambos com aumento de 10x) de
Camptosema pedicellatum.
A B
C
D
42
0
10
20
30
40
50
60
70
80
C. luc. F C. luc. M A. gou. P. pre. E. mac. Amazilia sp.
Visitas (%)
0
20
40
60
80
100
C. luc. Outros
Visitas (%)
Figura 5. Percentual de visitas por espécie de beija-flor (A) às flores de Camptosema
pedicellatum e comparação do total de visitas realizadas entre C. lucidus (■) e os outros
visitantes (B), no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus
Fêmea (■), C. lucidus Macho (■), Anopetia gounellei (■), Phaethornis pretrei (■),
Eupetomena macroura (■) e Amazilia sp. (■).
A
B
43
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
5:00-
5:59
6:00-
6:59
7:00-
7:59
8:00-
8:59
9:00-
9:59
10:00-
10:59
11:00-
11:59
12:00-
12:59
13:00-
13:59
14:00-
14:59
15:00-
15:59
16:00-
16:59
17:00-
17:59
Hora ao dia
N° de flores visitadas
Figura 6. Freqüência de visitas às flores de Camptosema pedicellatum no Parque
Nacional do Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus Fêmea (■), C. lucidus Macho
(■), Anopetia gounellei (■), Phaethornis pretrei (■), Eupetomena macroura (■) e
Amazilia sp. (
■).
44
Figura 7. Detalhe das flores de Camptosema pedicelatum (A) evidenciando o nectário
floral (B); fruto de C. pedicellatum (C) e propagação por reprodução assexuada ou
brotamento (D).
A
B
C
D
45
Figura 8. Inflorescência de Camptosema pedicellatum (A); fêmea de Chlorostilbon
lucidus polinizando (B) e pilhando (C e D) C. pedicellatum; e abelhas Trigona spinipes
herbivorando flores de C. pedicellatum.
A B
C
D
E
F
46
Figura 9. Flor de Camptosema pedicellatum em corte longitudinal, mostrando a distância
entre as estruturas reprodutivas e o nível do néctar (seta) (A); n – nectário. Esquema das
cabeças dos polinizadores, Chlorostilbon lucidus (B), Eupetomena macroura (C),
Anopetia gounellei (D) e Phaethornis pretrei (E), ilustrando a relação entre o
comprimento do bico dos beija-flores e a distância entre o néctar e as estruturas
reprodutivas da flor.
10 mm
A
B
C
E
n
D
47
Figura 10. Nectário extrafloral (NEFs) de Camptosema pedicellatum em detalhe (A);
visita das formigas Dorymyrmex thoracicus (B), Cephalotes sp. (C) e Pseudomyrmex sp.
(G) a NEFs em inflorescências de C. pedicellatum no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque/PE.
A B
C D
48
4.2 CAPÍTULO 2
Fenologia e Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina K. Schum. (Malvaceae): mais
uma espécie com diferente local de deposição de pólen
(Manuscrito a ser enviado para o periódico Revista Brasileira de Botânica)
49
Fenologia e Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina K. Schum. (Malvaceae): mais
uma espécie com diferente local de deposição de pólen
1
Kelaine de Miranda Demetrio
2,3
e Isabel Cristina Machado
2
RESUMO – (Fenologia e Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina K. Schum.
(Malvaceae): mais uma espécie com diferente local de deposição de pólen). Espécies do
gênero Helicteres são polinizadas principalmente por beija-flores, mariposas e morcegos.
Geralmente, nas espécies ornitófilas o pólen é depositado próximo à cabeça dos beija-
flores, sendo muito freqüente deposição no bico. Em Helicteres velutina, entretanto, a
deposição de pólen se dá nos pés e cauda dos beija-flores, em função do comportamento
de visita dos mesmos. Helicteres velutina é uma das espécies ornitófilas presente no
Parque Nacional do Catimbau apresentando duas florações ao ano, a primeira nos meses
de fevereiro e março e a segunda entre maio e agosto com pico em julho, estação chuvosa
na região. As flores de H. velutina possuem pétalas vermelhas com cálice tubuloso e
gineceu e androceu elevados por um androginóforo. Helicteres velutina apresentou em
média 33,14 µl de néctar acumulado, com 26,38% de açúcar. A viabilidade polínica é de
97,82% havendo mais de 146.000 grãos de pólen por flor, sendo a razão P/O igual a 1.834.
As flores de H. velutina apresentaram cerca de 14,6% de má formação em suas anteras,
com 99,3% dos grãos de pólen inviáveis. Os polinizadores de H. velutina foram os beija-
flores Chlorostilbon lucidus, Chrysolampis mosquitus, Eupetomena macroura
(Trochilinae), Anopetia gounellei e Phaethornis pretrei (Phaethornitinae). Borboletas
Anteos clorinde e Phoebis sennae e abelhas Apis mellifera e Trigona spinipes pilhavam as
flores. Apesar de ser autocompatível, H. velutina apresenta protandria como mecanismo
para evitar a autogamia.
Palavras Chave – Caatinga, ornitofilia, protandria.
1
Parte da Dissertação de Mestrado da primeira Autora. Bolsista CAPES.
2
Universidade
Federal de Pernambuco, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal,
Departamento de Botânica, 50372-970, Recife, PE, Brasil.
3
Autor para correspondência: [email protected]
50
ABSTRACT – (Phenology and breeding systems of Helicteres velutina K. Schum.
(Malvaceae): another species with different placement of pollen deposition). Species of
the genre Helicteres they are pollinated mainly by hummingbirds, moths and bat. Usually,
in bird-pollinated flowers, the pollen is deposited near hummingbirds’ head, frequently on
the bill. In Helicteres velutina, however, the deposition of pollen happens on the
hummingbird’s feet and tail, due to its visiting behavior. Helicteres velutina is one of the
bird-pollinated plants that can be found in the “Parque Nacional do Catimbau” with two
seasons of flowering per year, the first between February and March, and the second
between May and August, with its peak in July. The flowers of H. velutina have red petals
with tube-shaped calices and gynoecium and androecium suspended by an
androginophoro. Helicteres velutina showed in average of 33.14µl of cumulated nectar,
with 26.38% of sugar concentration. The pollen viability is 97.82% with more than
146,000 pollen grains per flower and the P/O rate of 1,834. The flowers of H. velutina
present around 14.6% of bad formation in their antheras, with 99.3% of unviable pollen
grains. The pollinators of H. velutina were the hummingbirds Chlorostilbon lucidus,
Chrysolampis mosquitus, Eupetomena macroura, Anopetia gounellei and Phaethornis
pretrei. Butterflies Anteos clorinde and Phoebis sennae, and bees Apis mellifera and
Trigona spinipes were robbers. Despite of its self-compatibility, H. velutina presents
protandry as a mechanism to avoid autogamy.
Key words – Caatinga, ornitophily and protandry.
INTRODUÇÃO
A família Malvaceae apresenta cerca de 250 gêneros e 4.200 espécies, dos quais
cerca de 80 gêneros e 400 espécies ocorrem no Brasil. Anteriormente, Sterculiaceae era
considerada uma família independente, estando classificada hoje como subfamília
(Sterculioideae) de Malvaceae (Souza & Lorenzzi 2005). O gênero pantropical Helicteres
L. é o único constituinte da tribo Helictereae, com cerca de 43 espécies, sendo descritas 28
espécies para o Brasil (Barroso 1978; Joly 1991).
Representantes da sub-família Sterculioideae apresentam polinização
predominantemente por insetos, porém para o gênero Helicteres os principais
polinizadores são vertebrados, aves e morcegos (Knuth 1904; Sazima & Sazima 1988). A
maioria das espécies polinizadas por aves apresenta deposição de grãos de pólen próximo
à cabeça, sendo mais freqüente deposição no bico (Faegri & van der Pijl 1979, Buzato et
51
al. 2000; Lopes 2002; Franceschinelli 2005). Para uma espécie de Helicteres há o registro
de deposição de pólen na cauda e no abdômen do beija-flor (Franceschinelli 2005).
O presente estudo aborda a fenologia, o sistema reprodutivo, a seqüência de antese
e a atuação dos visitantes no processo de polinização de Helicteres velutina (Malvaceae),
registrando o diferente local de deposição de pólen nos polinizadores.
MATERIAL E MÉTODOS
Local de estudo – As observações de campo e coleta de dados foram realizadas no Parque
Nacional do Catimbau, com aproximadamente 62.300 hectares e altitude variando entre
600 e 1000 metros, localizado entre os municípios de Ibimirim, Tupanatinga e Buíque
(08°36’S e 37°15’W), na região central do estado do Pernambuco (Figura 1). O Parque
está localizado na zona de transição entre o agreste e o sertão, apresentando clima semi-
árido e temperatura média anual de 23°C. A precipitação média anual é de 300 a 500 mm,
sendo o período de menor pluviosidade de setembro a janeiro. Na área do Parque Nacional
do Catimbau encontra-se um mosaico vegetacional apresentando grande diversidade de
espécies e de estrutura. Em função das variações de relevo e microclima, além de espécies
típicas da caatinga, estão presentes na área espécies de cerrado, de campos rupestres, de
mata Atlântica e de restinga. Atualmente a unidade é considerada área núcleo da Reserva
da Biosfera da Caatinga (site IBAMA).
Fenologia reprodutiva e biologia floral – Foram marcados 10 indivíduos de Helicteres
velutina para o acompanhamento fenológico mensal das estruturas reprodutivas. O
monitoramento dos indivíduos foi realizado de julho de 2006 a setembro de 2007. Os
padrões fenológicos foram determinados a partir dos modelos de Gentry (1974) e
Newstrom et al. (1994). Os dados de precipitação pluviométrica foram obtidos através do
Serviço Geológico do Brasil (CPRM), a partir de pluviômetro e pluviógrafo instalados na
área dos Amigos do Bem, no entorno do PARNA do Catimbau.
A antese de Helicteres velutina foi acompanhada em campo em 10 botões em pré-
antese de cinco indivíduos, até a senescência floral. A receptividade estigmática foi testada
em três grupos de cinco flores a cada quatro horas, totalizando 15 flores. O gineceu dessas
flores foi colocado em solução de permanganato de potássio (KMnO
4
0,25%) e, após dez
minutos, foi verificado se o estigma estava corado (Robinsohn 1924).
52
Para medidas de volume e concentração de néctar foram utilizados microsseringa
10µl (Microliter ®) e refratômetro de bolso de 0-50% (Atago ®), respectivamente. Em
campo, 20 flores de 10 indivíduos foram previamente ensacadas, das quais 10 foram
acompanhadas ao longo da antese, sendo extraído o néctar a cada 3 horas, das 7:00 às
17:00, durante o primeiro e segundo dia e outras 10 flores foram utilizadas para medição
do néctar acumulado ao final de cada dia.
Para análise de estruturas morfológicas, flores e botões de H. velutina foram
coletados, fixados em etanol 70% e observados em laboratório sob estereomicroscópio. A
morfometria floral foi realizada em campo em 16 flores de diferentes indivíduos com o
auxílio de paquímetro (Tab. 1). Foram realizados desenhos esquemáticos das estruturas
florais em câmara clara acoplada a estereomicroscópio (Fig.3). Para estimar o número de
grãos de pólen por flor, cinco, das dez anteras de H. velutina de dez botões em pré-antese,
foram contabilizadas através da contagem dos grãos em câmera de Neubauer (Maêda,
1985; Lopes & Machado, 1996). A razão pólen-óvulo (P/O) foi calculada dividindo-se o
número de grãos de pólen total pelo número de óvulos, de cada botão, seguindo a
metodologia de Cruden (1977). O método de coloração pelo carmim acético 2% foi
utilizado para estimar a viabilidade polínica (grãos com citoplasma corados ou não),
utilizando-se cinco anteras saudáveis de dez botões em pré-antese, sendo contados 1000
grãos por lâmina (Radford et al. 1974). Foram observadas e contabilizadas a percentagem
de anteras que apresentavam qualquer tipo de alteração em H. velutina em 100 flores
recém abertas de 10 indivíduos, sendo também verificada a viabilidade polínica das
anteras de cinco destas flores.
Sistema Reprodutivo – Durante o período de floração, testes de polinização controlada
foram realizados para estudo do sistema reprodutivo da espécie. Foram marcadas e
ensacadas um total de 220 flores de 30 indivíduos, nas quais se realizou testes de
autopolinização espontânea, autopolinização manual, polinização cruzada e formação
natural de frutos (controle) (Sobrevila & Arroyo 1982). Em todos os tratamentos as flores,
em pré-antese, foram encobertas com sacos de “Voil”, com exceção do controle. Para
verificar a eficácia reprodutiva dos polinizadores foi calculada a razão entre o número total
de frutos formados em polinização natural pelo número total de frutos formados a partir de
polinização cruzada (Zapata & Arroyo 1978). Para análise do número de frutos formados
entre os tratamento foi utilizado o qui-quadrado. As análises estatísticas foram feitas com
o auxílio do BioEstat 3.0 (Ayres et al. 2003). No único indivíduo no qual foi verificada a
53
ocorrência de Apis mellifera e Trigona spinipes (Apidae), cinco ramos foram selecionados
para contagem e realização do cálculo da razão do número total de flores pelo número de
flores predadas, a fim de verificar a percentagem de flores removidas pelas abelhas.
Visitantes florais – Foram analisados, em campo, os visitantes florais e também seus
comportamentos através de observações diretas em plantas focais, completado por análise
fotográfica. Os beija-flores foram identificados através de fotografias comparadas com
literatura especializada disponível (Grantsau 1989; Sick 1997; Frisch & Frisch 2005). Os
visitantes florais foram classificados como polinizadores ou pilhadores levando em
consideração seu comportamento e sua morfologia. Insetos visitantes foram capturados e
montados em laboratório, estando depositados, como espécimes testemunho, na coleção
entomológica do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva, da Universidade Federal
de Pernambuco (UFPE). A freqüência de visitas foi calculada para dez indivíduos de H.
velutina durante o pico de floração, totalizando 60 horas de observações. Exsicata da
espécie foi depositada no Herbário-UFP, do Departamento de Botânica da Universidade
Federal de Pernambuco, como espécime-testemunho, sob o número 49.256.
RESULTADOS
Fenologia reprodutiva e biologia floral – Helicteres velutina floresceu duas vezes durante
o ano de observação. A primeira vez entre os meses de fevereiro e março, e a segunda de
maio a agosto, que coincide com a estação chuvosa da área, sendo o mês de julho o de
maior intensidade floral. Helicteres velutina frutificou durante todo o ano (Fig. 2). Os
frutos são do tipo cápsula espiralada e são conhecidos popularmente, na região, por
“imbigo de bezerro”.
Helicteres velutina é um arbusto encontrado em áreas de solo argiloso, apresenta
inflorescência cimosa axial com duas flores, porém na maioria das vezes uma das flores
cai podendo ser considerada funcionalmente como flor isolada. Suas flores são pentâmeras
com cálice gamossépalo e corola dialipétala e o gineceu é formado por um ovário súpero
pentacarpelar e pentalocular com 80,1 (±5,67) óvulos em média. O androceu é formado
por 10 estames e cinco estaminódios. A antese tem duração de dois dias. O androceu e o
gineceu encontram-se elevados pelo androginóforo (Fig. 3), que se desenvolve ao longo da
antese. As flores são protandricas e abrem ao longo do dia, com um maior número de
flores abrindo pela manhã por volta das 5:00-6:00h. Na fase de botão, as anteras, de
54
coloração vermelha, circundam o gineceu (Fig. 4A). Logo no início do desenvolvimento
do androginóforo, as anteras começam a migrar para o lado oposto ao estigma, que se
encontra curvado e direcionado para baixo (Fig.4B), não estando receptivo. O horário de
início da antese é variável ao longo do dia, sendo considerado a partir do momento da
deiscência das anteras (Fig. 4C), quando as flores ainda possuem pétalas brancas (fase
masculina). Durante o crescimento do androginóforo as pétalas vão se tornando róseas
(Fig. 4E). Na fase feminina, os grãos de pólen já foram dispersos, as anteras ficam
murchas e as pétalas se apresentam vermelhas, o androginóforo cessa o crescimento (Fig.
4F); há a movimentação do estilete e o estigma fica ereto alcançando o mesmo nível/altura
das anteras (Fig. 3). Nessa fase, o estilete adquire coloração mais escura e o estigma fica
túrgido e mais claro que o estilete, momento em que se encontra receptivo (Fig, 4F). O
gineceu das flores que abriram as 6:00h tornam-se receptivos ao final da tarde do mesmo
dia.
Apesar do período de antese ser de dois dias, Helicteres velutina só produziu néctar
durante o primeiro dia, com taxas decrescentes ao longo do dia, com volume médio de
2,45 µl (± 6,01) e concentração de 13% (±3,74). O néctar acumulado totalizou em média
33,14 µl (± 14,59) com 26,38% (± 5,13) de açúcar (Fig. 5). Helicteres velutina apresenta
97,82% (±1,97) dos grãos viáveis, e apresenta em média mais de 146.000 (±39.982,64)
grãos de pólen por flor, sendo a razão P/O igual a 1.834,1 (±464,62). As flores de H.
velutina apresentaram ca. 14,6% (±5,73) de má formação em suas anteras, com 99,3%
(±0,22) dos grãos de pólen inviáveis, o que corresponde a aproximadamente 17.000 grãos
de pólen por flor. As medidas das estruturas florais de H. velutina encontram-se na tabela
1.
Sistema reprodutivo – Dentre as flores marcadas para observação de formação natural de
frutos (controle), apenas 5,83% formaram fruto. Por sua vez, 16,22% das polinizações
manuais cruzadas e 22,58% das autopolinizações manuais formaram fruto em H. velutina,
sendo por isso considerada como autocompatível, não houve diferença significativa entre
os tratamentos. Helicteres velutina não formou fruto de forma espontânea (Tab. 2). O
indivíduo que foi visitado por abelhas A. mellifera e T. spinipes tiveram 68,29% (±27,72)
de suas flores predadas, sendo inviabilizadas sexualmente.
55
Visitantes florais – Helicteres velutina foi visitada por cinco espécies de beija-flores,
Anopetia gounellei, Chlorostilbon lucidus, Chrysolampis mosquitus, Eupetomena
macroura e Phaethornis pretrei (Tab. 3), e três espécies de borboletas Anteos clorinde,
Phoebis sennae e uma não identificada. Durante os dias em que foram realizadas as
freqüências dos visitantes, não houve visitas dos beija-flores A. gounellei e P. pretrei,
sendo estes observados em outras ocasiões. Os beija-flores mais ativos em número de
visitas foram Chlorostilbon lucidus e Chrysolampis mosquitus, totalizando juntos 91,43%
das visitas (Fig. 6), sendo o macho de C. mosquitus o mais representativo com 38,9% das
visitas, seguido da fêmea (24,64%) e macho (22,81%) de C. lucidus (Fig. 6). O horário de
visita se estendeu ao longo do dia, com predominância de C. lucidus pela manhã e C.
mosquitus à tarde (Fig. 7). Chlorostilbon lucidus era sempre o primeiro beija-flor a visitar
as flores de H. velutina, e a partir das 6:00h C. mosquitus iniciava suas visitas.
Eupetomena macroura foi observado em flores de H. velutina apenas uma vez entre
15:00-16:00h, não aparecendo mais durante o período de observação.
Os machos de C. lucidus apresentaram comportamento territorialista,
permanecendo sempre próximos às populações de H. velutina. Os outros beija-flores
apresentaram comportamento “trapline”. Tanto Chlorostilbon lucidus quanto
Chrysolampis mosquitus visitavam as flores de H. velutina em intervalos de tempo
variados, de acordo com a hora do dia, sendo inferior à 10 min nas horas mais amenas (até
8:00h e após às 16:00) e superior a uma hora nos períodos mais quentes do dia (das 10:00
às 14:00).
Os machos de Chlorostilbon lucidus e Chrysolampis mosquitus mostraram-se
agressivos, vocalizando ou atacando, durante as visitas de outros machos ou de beija-
flores de outra espécie. As fêmeas das mesmas espécies foram menos ariscas, podendo
atacar outros beija-flores durante suas visitas. Os beija-flores visitantes apresentaram
comportamento de polinizador durante as visitas, sendo os grãos de pólen depositados nos
pés e parte ventral do corpo. Em grande parte das visitas era possível observar que os
beija-flores, principalmente as fêmeas de C. lucidus, pousavam rapidamente com os pés
nas partes reprodutivas, enquanto introduziam o bico no tubo formado pelo cálice (Fig. 9A
e B). Não foi possível identificar se E. macroura se comportou como polinizador ou
pilhador devido à sua rápida visita.
As borboletas foram observadas em flores de H. velutina nas horas mais quentes do
dia, com maior número de visitas entre 11:00h e 12:00 (Fig. 7), podendo permanecer por
até cinco minutos na flor. Durante a visita, as borboletas pousavam nas pétalas ou folhas e
56
introduziam a probóscide no tubo floral sem contatar as estruturas reprodutivas,
comportando-se desta maneira como pilhadoras de néctar. Além das borboletas, abelhas A.
mellifera e T. spinipes também se comportaram como pilhadoras. Apis mellifera coletava
pólen em flores recém abertas, na fase masculina, não tendo sido observadas visitas
contatando as estruturas reprodutivas quando as flores estavam na fase feminina. Trigona
spinipes, além de pilhadora de néctar, era herbívora de verticilos florais, inviabilizando na
maioria das vezes as estruturas reprodutivas. Além disso, T. spinipes abria orifícios no
cálice permitindo que outros insetos, como A. mellifera, pilhassem o néctar, podendo
pilhar também por dentro dos tubos não danificados.
DISCUSSÃO
Fenologia reprodutiva e biologia floral – A floração e frutificação de H. velutina é sub-
anual segundo Newstrom et al. (1994) e do tipo cornucópia sensu Gentry (1974), pois os
eventos ocorreram mais de uma vez ao ano e tiveram duração de poucas semanas
(primeira floração) a pouco mais de dois meses (segunda floração). As fenofases estão
relacionadas ao ciclo de chuvas da região, apresentando a primeira floração no primeiro
período de chuva do ano e a segunda no segundo período. Alguns trabalhos registram a
relação entre as fenofases de floração e frutificação com a estação chuvosa para espécies
da Caatinga (Machado et al. 1997; Griz & Machado 2001; Barbosa et al. 2003). A
presença de frutos durante todo o ano deve-se à permanência do fruto por vários meses na
planta mãe, sendo o período de maturação e dispersão dos frutos e sementes superior ao
período de floração, o que também foi verificado por Machado et al. (1997) para algumas
espécies de caatinga.
Helicteres velutina apresenta atributos florais como antese diurna, corola tubulosa
de cor vermelha, grande distância entre as estruturas sexuais e a câmara nectarífera e
ausência de odor que a caracteriza como ornitófila, ou seja, polinizada por aves (Faegri &
van der Pijl 1979; Endress 1994, Proctor et al. 1996). Além disso, as flores de H. velutina
ficam expostas, fora da folhagem, o que as tornam mais visíveis e acessíveis aos beija-
flores (Hokche & Ramirez 1990; Proctor et al. 1996). Além de H. velutina, outras espécies
do gênero também apresentam síndrome de ornitofilia como H. brevispira, H.
guazumaefolia e H. sacarolha (Cara 2002; Franceschinelli 2005).
Assim como H. velutina, algumas espécies de Helicteres apresentam mudança de
coloração ao longo da antese, como H. isora que apresenta coloração cinza azulada no
57
primeiro dia de antese e torna-se vermelho escuro ao final do segundo dia (Atluri et al.
2000) e H. brevispira que no início da antese é amarela e adquire coloração avermelhada
ao final (Franceschinelli 2005). Porém outras espécies do gênero podem não apresentar
esta mudança como H. ovata, H. guazumaefolia e H. sacarolha (Sazima & Sazima 1988;
Cara 2002; Franceschinelli 2005). Gori (1983) (apud Franceschinelli 2005) e Schaal &
Leverich (1980) propuseram algumas hipóteses para explicar a evolução da mudança
floral das quais Franceschinelli (2005) aceitou três que podem ser aplicadas a H.
brevispira, podendo ser aplicadas também a H. velutina como: (1) a mudança de coloração
provavelmente facilita a localização das flores, otimizando a procura por alimento pelos
beija-flores e mantendo uma constância de visitas, aumentando conseqüentemente a
chance de polinização; (2) visitas adicionais podem remover grãos de pólen não
germinados do estigma e depositar ou substituir pólen da planta-mãe por pólen de outros
indivíduos; e (3) principalmente a permanência das flores após a mudança de cor pode
servir de atrativo visual de longa distância para os polinizadores. Em H. velutina a
permanência das flores com pétalas vermelhas por um ou dois dias após o fim da antese
pode ser um sinal visual de longa distância para os beija-flores, como também ocorre em
H. brevipira (Franceschinelli 2005).
O volume (2,45µl) e concentração média (13%) de néctar ao longo do dia estão
abaixo dos valores encontrados para H. guazumaefolia (4µl e 19,6%) (Cara 2002), H.
macropetala (7,7µl e 20,3%) (Lopes 2002), H. brevispira (14,7µl e 17,9%) e H. sacarolha
(47,5µl e 22,3%) (Franceschinelli 2005). Em geral, a alta concentração do néctar, e com
isso alta viscosidade, dificulta a ingestão do néctar pelos beija-flores. Por outro lado, a
baixa concentração do néctar de flores ornitófilas favorece a ingestão e induz os beija-
flores a realizar maior número de visitas, podendo aumentar a polinização cruzada (Baker
1975). Os valores médios da concentração de açúcares no néctar acumulado de H. velutina
(26,38 ± 5,13%) estão dentro da faixa de variação proposta por Baker (1975) para flores
visitadas por beija-flores (13-30%) e próximo à média esperada para a guilda de espécies
ornitófilas do PARNA Catimbau (22,8%) (Santos 2005). Santos (2005) encontrou valores
semelhantes para a mesma espécie (24,3%), também no Parque Nacional do Catimbau.
Devido ao fato de H. velutina não produzir néctar no segundo dia de antese,
estando o estigma receptivo nesta fase, a polinização seria por engano. É nesta fase que as
pétalas se encontram mais vermelha, servindo de estímulo visual para os beija-flores, que
são atraídos e visitam as flores mesmo sem néctar. Segundo Stiles (1976), a cor vermelha
é mais comumente encontrada em flores polinizadas por beija-flores porque está situada
58
no maior comprimento de onda do espetro de luz visível, onde os beija-flores são muito
sensíveis. Como H. velutina apresenta flores com coloração variando de branco ao
vermelho ao longo do dia, as flores vermelhas chamariam mais atenção recebendo visitas
mesmo sem produzir néctar.
Sistema reprodutivo – Helicteres velutina formou frutos tanto por polinização manual
cruzada quanto por autopolinização manual, sendo considerada por isso uma espécie
autocompatível, assim como H. ovata, H. isora, H. guazumaefolia, H. sacarolha e H.
brevispira (Sazima & Sazima 1988; Atluri et al. 2000; Cara 2002; Franceschinelli 2005).
A alta porcentagem na formação de fruto nos tratamento de polinização manual cruzada
(16,22%) e de autopolinização manual (22,58%) quando comparadas a formação natural
de frutos (5,83%) parece indicar limitação do polinizador (Bierzychudek 1981). Esta
limitação pode ser devido ao local incomum de deposição de pólen no polinizador, neste
caso os pés e a parte ventral do beija-flor. Segundo Franceschinelli (2005), estes locais,
pés e parte ventral, são menos eficientes no transportes de pólen que o bico ou cabeça, por
exemplo, pois são locais que estão sempre em movimento, e no caso dos pés, durante o
pouso há um grande desperdício de grãos de pólen, sendo transferido apenas uma pequena
quantidade de grãos de pólen de uma planta para outra. Além disso, a baixa quantidade de
pólen quando comparada a H. brevispira (326.000 grãos de pólen por flor)
(Franceschinelli 2005), planta que apresenta mecanismo similar, pode limitar ainda mais a
transferência de pólen. Apesar de ser autocompatível, Helicteres velutina apresenta
mecanismo para evitar a autopolinização espontânea, como protrandria, dependendo de
agentes polinizadores para execução de sua reprodução sexuada.
Visitantes florais – As flores de H. velutina foram visitadas por beija-flores, abelhas e
borboletas de modo semelhante a outras espécies do gênero (Santharam 1996;
Franceschinelli 2005), porém são polinizadas apenas por beija-flores, corroborando com a
síndrome floral e reforçando o conceito de síndrome de polinização. Das cinco espécies de
beija-flores visitantes as flores de H. velutina, todos foram consideradas como
polinizadores. Chlorostilbon lucidus e Chrysolampis mosquitos foram considerados os
principais polinizadores devido a sua alta freqüência e comportamento durante as visitas,
além do tamanho do corpo similar ao comprimento do androginóforo. Anopetia gounellei
e Phaethornis pretrei foram considerados como polinizadores secundários, devido à baixa
freqüência. A ausência destes beija-flores durante o período em que foi realizada a
59
freqüência de visitantes pode estar relacionada ao fato dos beija-flores Phaethornitinae
serem mais sensíveis a presença humana e viverem mais no interior da vegetação
(Grantsau 1989; Silva et al. 2003), uma vez que H. velutina ocorre principalmente em
local aberto, como perto de estradas.
Segundo classificação de Feinsinger et al. (1987) e Buzato et al. (2000) as flores de
H. velutina se enquadram como flores de corola longa (comprimento de corola > 25mm).
As estruturas sexuais estão elevadas pelo androginóforo, apresentando deposição de pólen
nos pés ou na parte ventral do corpo do animal sendo necessário que a razão entre os pés e
o bico seja próximo a 50 mm, equivalente ao tamanho do androginóforo. Chlorostilbon
lucidos e Chrysolmapis mosquitus foram os beija-flores que apresentaram proporções
similiares ao comprimento do androginóforo.
A maioria das plantas polinizadas por beija-flores apresentam deposição de pólen
na cabeça ou bico (Faegri & van der Pijl 1979, Franceschinelli 2005, Buzato et al. 2000).
No estudo realizado por Buzato et al. (2000), 44% das espécies de plantas ornitófilas
apresentaram deposição de pólen no bico dos beija-flores polinizadores. No levantamento
feito por Franceschinelli (2005), 34,29% das espécies ornitófilas em geral apresentam
deposição no bico, seguido da testa (18,57%) e cabeça (14,28%). Assim como H. velutina,
H. brevipira também apresenta deposição de pólen na parte ventral e na cauda de seus
polinizadores (Franceschinelli 2005), porém nos pés é o primeiro registro. As borboletas e
abelhas foram consideradas pilhadoras de néctar e A. mellifera pilhadora de néctar e pólen
de H. velutina semelhante aos registrado para H. guazumaefolia (Cara 2002).
A grande proporção de flores removidas por T. spinipes pode afetar o sucesso
reprodutivo de H. velutina, assim também como a remoção polínica realizada por A.
mellifera, já que diminui ainda mais a quantidade de grãos de pólen disponível aos
polinizadores. Assim como em Camptosema pedicellatum (Capítulo 1), Trigona spinipes
roubava néctar e inviabilizava reprodutivamente as flores de H. velutina, abrindo orifícios,
através dos quais A. mellifera podia utilizar ou não para pilhar o néctar. A ação predadora
de T. spinipes tem chamado atenção no Parque Nacional do Catimbau, sendo relatado por
diferentes autores (Santos 2005; Rocha et al. 2007), interferindo no sucesso reprodutivo
das espécies estudadas.
60
AGRADECIMENTO
Ao Dr. Emerson Lucena (UFSC), às MSc. Elisangela Bezerra e Tarcila Nadia e à Carolina
Liberal, Marcos Gabriel Mendes e Marcos Meiado pela ajuda nos trabalhos de campo. Ao
MSc. Weber Girão pela identificação dos beija-flores. Ao IBAMA, na pessoa de Francisco
de Assis Araújo, pela autorização para execução do trabalho no Parque Nacional do
Catimbau. Ao CPRH por disponibilizar os dados pluviométricos. À CAPES pela bolsa de
Mestrado concedida à primeira autora.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ATLURI, J.B.; RAO, S. P. & SUBBA, C.R. 2000. Pollination ecology of Helicteres isora
Linn. (Sterculiaceae). Current Science 78: 713-719.
AYRES, M.; AYRES JR., M.; AYRES, D.L. & SANTOS, A.S. 2003. BioEstat 3.0
Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas. Sociedade Civil
Mamirauá/ MCT-CNPq/ Conservation International.
BAKER, H.G. 1975. Sugar concentration in nectars from hummingbird flowers.
Biotropica 7: 37-41.
BARBOSA, D.C.A.; BARBOSA, M.C.A. & LIMA, L.C.M. 2003. Fenologia de espécies
lenhosas da Caatinga. p. 657-693. In: I.R Leal, M. Tabarelli, J.M.C. Silva (eds.).
Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife, Universidade Federal de Pernambuco.
BARROSO, G. M. 1978. Sistemática de Angiospermas do Brasil. Vol. 1. Imprensa
Universitária, Viçosa.
BIERZYCHUDEK, P. 1981. Pollination limitation of plant reproductive effort. The
American Naturalist 117: 838-840.
BUZATO, S.; SAZIMA, M. & SAZIMA, I. 2000. Hummingbird-pollinated floras at three
Atlantic Forest sites. Biotropica 32: 824-841.
CARA, P.A.A. 2002. Efeito da oferta de flores e da produção de néctar na freqüência de
visitas de beija-flores em Helicteres guazumaefolia H.B.K. (Sterculiaceae), no Mato
Grosso do Sul. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Mato Grosso do Sul.
CRUDEN, R. W. 1977. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems
in flowering plants. Evolution 31: 32-46.
ENDRESS, P.K. 1994. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. Cambrigde
University Press, Cambridge.
61
FAEGRI, K. & VAN DER PIJL, L. 1979. The principles of pollination ecology. 3
rd
edition. Pergamon Press. Oxford, England.
FEINSINGER, P; BEACH, J.H.; LINHART, Y.B., BUSBY, W.H. & MURRAY, K.G.
1987. Disturbance, pollinator predictability and pollination success among Costa Rica
cloud forest plants. Ecology 68: 1294-1305.
FRANCESCHINELLI, E. V. & BAWA, K. S. 2000. The effect of ecological factors on
the mating system of a South American shrub species (Helicteres brevispira). Heredity
84: 116-123.
FRANCESCHINELLI, E. V. 2005. The pollination biology of two species of Helicteres
(Malvaceae) with different mechanisms of pollen deposition. Flora 200: 65-73.
FRISCH, J.D. & FRISCH, C.D. 2005. Aves brasileiras e plantas que as atraem. 3ª Edição.
Ed. Dalgas Ecoltec – Ecologia Técnica Ltda. SãoPaulo – SP, Brasil. p. 134-147.
GENTRY, A. H. 1974. Flowering phenology and diversity in tropical Bignoniaceae.
Biotropica 6: 64-68.
GRANTSAU, R. 1989. Os beija-flores do Brasil. Rio de Janeiro, Expresso e Cultura, 2 ed.
GRIZ, L.M.S. & MACHADO, I.C. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal
syndromes in caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of
Tropical Ecology 17: 303-321.
IBAMA. [on line]. Disponível na Internet via
http://www.ibama.gov.br/siucweb/mostraUc.php?seqUc=1438 Consulta realizada em
08/junho/2006.
JOLY, A. B. 1991. Botânica: introdução à taxonomia vegetal. 10 ed. Editora Nacional,
São Paulo.
KNUTH, P. 1904. Handbuch der Blütenbiologie. III, 1, 570p. Wilhelm Engelmann Verlag,
Leipzig.
LOPES, A.V. & MACHADO, I.C. 1996. Biologia Floral de Swartzia pickelii
(Leguminosae - Papilionoideae) e sua polinização por Eulaema spp. (Apidae-
Euglossini). Revista Brasileira de Botânica 19: 17-24.
LOPES, A.V.F. 2002. Polinização por beija-flores em remanescente da Mata Atlântica
Pernambucana, Nordeste do Brasil. Tese (Doutorado em Biologia Vegetal) – Instituto
de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
MACHADO, I.C.; BARROS, L.M. & SAMPAIO, E.V.S.B. 1997. Phenology of Caatinga
species at Serra Talhada, PE, Northeastern Brazil. Biotropica 29: 57-68.
62
MAÊDA, J.M. 1985. Manual para uso da câmara de Neubauer para contagem de pólen em
espécies florestais. UFRRJ. Departamento de Silvicultura.
NEWSTROM, L. E.; FRANKIE, G. W. & BAKER, H. G. 1994. A new classification for
plant phenology based on flowering patterns in lowland Tropical Rain Forest Trees at
La Selva, Costa Rica. Biotropica 26: 141-159.
PROCTOR, M.; YEO, P. & LACK, A. 1996. The natural history of pollination. Oregon,
Tiber Press.
RADFORD, A.E., DICKINSON, W.C., MASSEY, J.R. & BELL, C.R. 1974. Vascular
plant systematics. Harper & Row Publishers, New York.
ROBINSOHN, I. 1924. Narbe, stigmatochromie, als morpho-biologische
Blutenuntersuchungsmethode. Sipzungsberichten Akad. Wiss. Wren, math. – mat.
Kl., Abt. 133: 180-213.
ROCHA, E.A.; MACHADO, I.C. & ZAPPI, D.C. 2007. Floral biology of Pilosocereus
tuberculatus (Werderm.) Byles & Rowley: a bat pollinated cactus endemic from the
“Caatinga” in northeastern Brazil. Bradleya 25: 125-128.
SANTHARAM, V. 1996. Visitation patterns of birds and butterflies at a Helicteres isora
Linn. (Sterculiaceae) clump. Current Science 70: 316-319.
SANTOS, M.J.L. 2005. Polinização por beija-flores no Parque Nacional do Catimbau,
Nordeste do Brasil. Tese de doutorado. Universidade Federal de Pernambuco,
Recife-PE.
SAZIMA, I. & SAZIMA, M. 1988. Helicteres ovata (Sterculiaceae), pollinated by bats in
southeastern Brazil. Botanica Acta 101: 269-271.
SCHAAL, B.A. & LEVERICH, W.J. 1980. Pollination making in Lupinus texensis
(Leguminosae). Southwestern Naturalist 25: 280-282.
SICK, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro, Nova Fronteira, p. 422-466.
SILVA, J. M. C.; SOUZA, M. A.; BIEBER, A. G. D. & CARLOS, C. J. 2003. Aves da
caatinga: Status, uso do habitat e sensibilidade. Pp 237-273. In I. R. Leal; M. Tabarelli
& J. M. C. Silva (eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Universidade Federal de
Pernambuco, Recife.
SOBREVILA, C. & ARROYO, M.T.K. 1982. Breeding systems in a Montane Tropical
Cloud Forest in Venezuela. Plant Systematics and Evolution 140: 19-37.
SOUZA,V.C. & LORENZZI, H. 2005. Botânica Sistemática. Instituto Plantarum. Nova
Odessa, São Paulo.
63
STILES, F.G. 1976. Taste preference, color preference and flowers choice in
hummingbirds. Condor 78: 10-26.
ZAPATA, T.R. & ARROYO, M.T.K. 1978. Plant reprodutive ecology of a sencondary
deciduous tropical forest in Venezuela. Biotropica 10: 221-230.
64
Figura 1. Mapa Parque Nacional do Catimbau (Fonte IBAMA). Vista do Morro do
cachorro, próximo a entrada da trilha das torres (A); e vista em cima da Serra Branca no
PARNA Catimbau (B).
A B
65
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
1000
Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago
2006 2007
Nº de Estrutura
0
50
100
150
200
250
Precipitação (mm)
Figura 2. Intensidade de Botões (■), Flores (■) e Frutos (■) de Helicteres velutina no
Parque Nacional do Catimbau. Precipitação mensal histórica do município de Buíque (―)
e entre o período de julho/2006 a agosto/2007 (---) (n=10) (CPRM).
66
Figura 3. Movimentação do estilete, da fase masculina, quando o estigma está direcionado
para baixo, à fase feminina, com o estigma receptível e ereto, alcançando o mesmo nível
das anteras.
15 m
m
67
Figura 4. Seqüência da antese de Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque, PE. Início da antese (A), crescimento do androginóforo (B a D) e deiscência das
anteras (C), com pétalas ainda brancas. Durante o crescimento há uma mudança de
coloração das pétalas para rosa (E) até atingir a cor vermelha (F).
A B
C D
E
F
68
0
5
10
15
20
25
30
35
07:00
10:00
13:00
16:00
Acumulado
07:00
10:00
13:00
16:00
Acumulado
1º Dia 2º Dia
Volume (µL)
0
5
10
15
20
25
30
Concentração (%)
Volume Concentração
Figura 5. Dados de média de volume (µl) e concentração (%) de néctar, ao longo do dia e
acumulado de Helicteres velutina ao longo de dois dias no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque/PE (n=20).
69
Tabela 1. Morfometria floral, grãos de pólen por flor, viabilidade polínica e razão P/O de
Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau, Buíque/ PE (n=16).
Caracteres Florais Quantidade/Tamanho
Cálice (sépalas) 5
Corola (pétalas) 5
Estame e Estaminódios 10 e 5
Estilete 1
Ovário (carpelos e lóculos) 5 e 5
Óvulos
80,1 (±5,67)
Grãos de pólen/flor
146.111,1 (±39.982,64)
Razão P/O
1.834,1 (±464,62)
Viabilidade polínica
97,83% (±1,97)
Comprimento do androginóforo*
49,89 (± 0,22)
Comprimento da corola*
29,94 (± 0,22)
Largura da corola*
16,58 (± 0,38)
* tamanho em mm.
70
Tabela 2. Sistema Reprodutivo de Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau,
Buíque/PE.
Tratamentos Flores/Frutos/Sementes (n) Sucesso (%)
Autopolinização espontânea 50/0/- 0
Autopolinização manual 31/7/26 22,58
Polinização cruzada 37/6/38 16,22
Formação natural de frutos 100/6/44 6
71
Tabela 3. Visitantes florais e freqüência de visitas em Helicteres velutina no Parque
Nacional do Catimbau. MF= muito freqüente (> 10 visitas.horas
-1
) , F= freqüente (± 5
visitas.horas
-1
), PF= pouco freqüente (≤3 visitas.horas
-1
), P= Polinizador.
Visitantes
Comp. do
bico (mm)*
Tamanho do
corpo (mm)*
Freqüência
Res. da
visita
Trochilidae
Trochilinae
Chlorostilbon lucidus
20 53,5 MF P
Chrysolampis mosquitus
12 64 MF P
Eupetomena macroura
21 80 PF -
Phaethornitinae
Anopetia gonellei
28 70 PF P
Phaethornis pretrei
35 88 PF P
* Segundo Grantsau (1989).
72
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
C. lucidus C. mosquitus Borboletas
Visitas (%
)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
C. luc. F C. luc. M C. mos. F C. mos. M E. mac. Borboletas
Visitas (%)
Figura 6. Comparação entre o percentual de visitas realizadas entre Chlorostilbon lucidus
(■), Chrysolampis mosquitus (■), Eupetomena macroura (■) e borboletas (■), às flores
de Helicteres velutina, no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, PE.
A
B
73
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
5:00-
5:59
6:00-
6:59
7:00-
7:59
8:00-
8:59
9:00-
9:59
10:00-
10:59
11:00-
11:59
12:00-
12:59
13:00-
13:59
14:00-
14:59
15:00-
15:59
16:00-
16:59
17:00-
17:59
Hora ao dia
Nº de flores visitadas
Figura 7. Freqüência de visitas às flores de Helicteres velutina no Parque Nacional do
Catimbau, Buíque, PE. Chlorostilbon lucidus fêmea (■), C. lucidus macho (■),
Chrysolampis mosquitus fêmea (■), C. mosquitus macho (■), Eupetomena macroura (■),
Phoebis sennae (■), Anteos clorinde (■) e Borboleta sp.1 (■).
74
Figura 8. Hábito arbustivo (A); anteras com má formação (B); fase feminina (C) e masculina
(D) de Helicteres velutina, no Parque Nacional do Catimbau.
A B
C D
75
Figura 9. Visita dos beija-flores Chlorostilbon lucidus macho (A) e fêmea (B) e Chrysolmapis
mosquitus macho (C) e fêmea (D) e das borboletas Anteos clorinde (E) e Phoebis sennae (F) a
Helicteres velutina no Parque Nacional do Catimbau, Buíque, PE.
A
B
A
C D
E F
76
Figura 10. Pilhagem das abelhas Apis mellifera (A e B) e em detalhe, androginóforo
predado (C) por Trigona spinipes e pilhagem pela mesma abelha (D) à Helicteres velutina.
A B
C D
77
5. CONCLUSÕES
A floração e frutificação sazonal de Camptosema pedicellatum e o padrão sub-
anual de Helicteres velutina permitem sobreposição das fenofases reprodutivas por um
curto período entre as espécies.
Os atributos florais de ambas as espécies se enquadram na síndrome de ornitofilia
e, de fato, oprincipal polinizador das duas espécies foi Chlorostilbon lucidus e
Chrysolampis mosquitus apenas para H. velutina, corroborando com a síndrome. O fato
das espécies apresentarem polinizadores em comum, não interfere no sucesso reprodutivo
das espécies, uma vez que o local de deposição de pólen nas espécies visitantes é distinto e
o período de sobreposição na floração é curto
O fato de ser visitada por seis espécies de beija-flores, uma das quais Anopetia
gounellei, endêmica da Caatinga, evidencia a importância das duas espécies estudadas na
manutenção da fauna de beija-flores local.
Embora autocompatível, Helicteres velutina apresenta mecanismo para evitar a
autopolinização espontânea, como protrandria. Por sua vez, Camptosema pedicellatum não
apresenta qualquer mecanismo, mas é uma espécie auto-incompatível. Ambas as espécies,
portanto, dependem em maior ou menor grau de agentes polinizadores para execução de
sua reprodução sexuada.
A ação predatória da abelha Trigona spinipes às flores das duas espécies estudadas
deve estar relacionada a problemas de devastação na área, sendo necessária a implantação
de projetos de manejo e conservação no Parque Nacional do Catimbau, para que sua
diversidade seja preservada, assim como os processos e interações ecológicos existentes
no ecossistema.
78
6. RESUMO GERAL
Um dos principais processos para manutenção da biodiversidade é a interação ecológica
mutualística entre plantas e polinizadores. O maior grupo de polinizadores vertebrados de
plantas neotropicais são os beija-flores (Trochilidae), com ca. 320 espécies de plantas
conhecidas como ornitófilas. Neste trabalho, foram estudados a fenologia, a biologia floral
e o sistema reprodutivo de duas espécies ornitófilas, Camptosema pedicellatum (Fabaceae)
e Helicteres velutina (Malvaceae), no Parque Nacional do Catimbau, em Buíque/PE, no
período de maio de 2006 a outubro de 2007. Camptosema pedicellatum floresceu entre os
meses de julho a fevereiro, estação seca da região, enquanto H. velutina floresceu duas
vezes ao ano, entre os meses de fevereiro e março e, posteriormente entre maio e agosto
com pico em julho, coincidindo com a estação chuvosa. Há, portanto, uma pequena
sobreposição na floração entre as duas espécies. As flores de ambas as espécies
apresentam atributos florais que caracterizam a síndrome de ornitofilia, como antese
diurna, arranjo tubular das peças, cor vermelha, grande distância entre as estruturas
sexuais e a câmara nectarífera e ausência de odor. Os visitantes florais observados foram
beija-flores, borboletas e abelhas. Chlorostilbon lucidus foi o principal polinizador de C.
pedicellatum responsável por 94,17% do total de visitas. Chlorostilbon lucidus,
juntamente com Chrysolampis mosquitus foram os principais polinizadores de H. velutina.
O fato de serem polinizadas exclusivamente por beija-flores corrobora o fato de terem
atributos ornitófilos e reforça o conceito de síndrome de polinização. As abelhas e
borboletas foram consideradas pilhadoras em ambas as espécies. Apesar de partilharem
um dos principais polinizadores não há interferência no sucesso reprodutivo das espécies,
uma vez que o local de deposição de pólen nas espécies visitantes é distinto. Camptosema
pedicellatum é auto-incompatível e H. velutina é uma espécie autocompatível que
apresenta protandria como mecanismo para evitar a autogamia. Dessa forma, nas duas
espécies, que apresentam sistema reprodutivo contrastante, existem fatores que indicam a
dependência de vetores de polinização para reprodução sexuada.
79
7. GENERAL ABSTRACT
One of the main processes to the maintenance of biodiversity is the ecological interaction
between plants and pollinators. The biggest group of neotropical plants’ vertebrate
pollinators is hummingbirds (Trochilidae) with 320 ornitophylous species well-known. In
this paper, the phenology, floral biology and breeding system of two ornitophylous
species, Camptosema pedicellatum (Fabaceae) e Helicteres velutina (Malvaceae) were
studied at Parque Nacional do Catimbau at Buique/PE from May/2006 to October/2007.
Camptosema pedicellatum flowered between July and February, the dry season, while H.
velutina flowered twice on year, the first between February and March, and the next
between May and August, with peak in July, the wet season. Both species present flowers
with characteristics of ornitophilous syndrome, like as diurnal anthesis, red tube-shaped
flowers, large distance between sexual structure and nectary camera and absence of odour.
We observed hummingbirds, butterflies and bees like a floral visitors. Chlorostilbon
lucidus was the main pollinator of C. pedicellatum with 94.17% of the visits.
Chlorostilbon lucidus and Chrysolampis mosquitus were the main pollinators of H.
velutina. The fact these species are pollinated exclusively by hummingbirds and have
ornithophylous’ attributes supports the concept of pollination syndrome. The bees and
butterflies were robbers in both species. Although both species share one of main
pollinator, there isn’t interference in breeding system, because of the different placement
of pollen deposition. Camptosema pedicellatum is auto-incompatible and H. velutina is a
compatible species, but that last presents protandrie as a mechanism to avoid autogamy.
Therefore, in both species, with contrasting breeding systems, there are factors that
indicate the dependence of pollinators at sexual reproduction.
80
8. ANEXOS
Objetivo
A Acta Botanica Brasilica publica artigos originais em todas as áreas da Botânica, básica
ou aplicada, em Português, Inglês ou Espanhol. Os trabalhos deverão ser motivados por
uma pergunta central que denote a originalidade e o potencial interesse da pesquisa, de
acordo com o amplo espectro de leitores nacionais e internacionais da Revista, inserindo-
se no debate teórico de sua área.
Normas gerais para publicação de artigos na Acta Botanic
1. A Acta Botanica Brasilica publica artigos originais em todas as áreas da Botânica,
básica ou aplicada, em Português, Espanhol ou Inglês. Os trabalhos deverão ser motivados
por uma pergunta central que denote a originalidade e o potencial interesse da pesquisa, de
acordo com o amplo espectro de leitores nacionais e internacionais da Revista, inserindo-
se no debate teórico de sua área.
2. Os artigos devem ser concisos, em quatro vias, com até 25 laudas, seqüencialmente
numeradas, incluindo ilustrações e tabelas (usar fonte Times New Roman, tamanho 12,
espaço entre linhas 1,5; imprimir em papel tamanho A4, margens ajustadas em 1,5 cm). A
critério da Corpo Editorial, mediante entendimentos prévios, artigos mais extensos
poderão ser aceitos, sendo o excedente custeado pelo(s) autor(es).
3. Palavras em latim no título ou no texto, como por exemplo: in vivo, in vitro, in loco, et
al. devem estar em itálico.
4. O título deve ser escrito em caixa alta e baixa, centralizado, e deve ser citado da mesma
maneira no Resumo e Abstract da mesma maneira que o título do trabalho. Se no título
houver nome específico, este deve vir acompanhado dos nomes dos autores do táxon,
assim como do grupo taxonômico do material tratado (ex.: Gesneriaceae, Hepaticae, etc.).
5. O(s) nome(s) do(s) autor(es) deve(m) ser escrito(s) em caixa alta e baixa, todos em
seguida, com números sobrescritos que indicarão, em rodapé, a filiação Institucional e/ou
fonte financiadora do trabalho (bolsas, auxílios etc.). Créditos de financiamentos devem
vir em Agradecimentos, assim como vinculações do artigo a programas de pesquisa mais
amplos, e não no rodapé. Autores devem fornecer os endereços completos, evitando
abreviações, elegendo apenas um deles como Autor para correspondência. Se desejarem,
todos os autores poderão fornecer e-mail.
6. A estrutura do trabalho deve, sempre que possível, obedecer à seguinte seqüência:
- RESUMO e ABSTRACT (em caixa alta e negrito) - texto corrido, sem referências
bibliográficas, em um único parágrafo e com cerca de 200 palavras. Deve ser precedido
81
pelo título do artigo em Português, entre parênteses. Ao final do resumo, citar até cinco
palavras-chave à escolha do autor, em ordem de importância. A mesma regra se aplica ao
Abstract em Inglês ou Resumen em Espanhol.
- Introdução (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): deve conter uma
visão clara e concisa de: a) conhecimentos atuais no campo específico do assunto tratado;
b) problemas científicos que levou(aram) o(s) autor(es) a desenvolver o trabalho; c)
objetivos.
- Material e métodos (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): deve
conter descrições breves, suficientes à repetição do trabalho; técnicas já publicadas devem
ser apenas citadas e não descritas. Indicar o nome da(s) espécie(s) completo, inclusive com
o autor. Mapas - podem ser incluídos se forem de extrema relevância e devem apresentar
qualidade adequada para impressão. Todo e qualquer comentário de um procedimento
utilizado para a análise de dados em Resultados deve, obrigatoriamente, estar descrito no
item Material e métodos.
- Resultados e discussão (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda):
podem conter tabelas e figuras (gráficos, fotografias, desenhos, mapas e pranchas)
estritamente necessárias à compreensão do texto. Dependendo da estrutura do trabalho,
resultados e discussão poderão ser apresentados em um mesmo item ou em itens
separados.
As figuras devem ser todas numeradas seqüencialmente, com algarismos arábicos,
colocados no lado inferior direito; as escalas, sempre que possível, devem se situar à
esquerda da figura. As tabelas devem ser seqüencialmente numeradas, em arábico com
numeração independente das figuras.
Tanto as figuras como as tabelas devem ser apresentadas em folhas separadas (uma para
cada figura e/ou tabela) ao final do texto (originais e 3 cópias). Para garantir a boa
qualidade de impressão, as figuras não devem ultrapassar duas vezes a área útil da revista
que é de 17,5?23,5 cm. Tabelas - Nomes das espécies dos táxons devem ser mencionados
acompanhados dos respectivos autores. Devem constar na legenda informações da área de
estudo ou do grupo taxonômico. Itens da tabela, que estejam abreviados, devem ter suas
explicações na legenda.
As ilustrações devem respeitar a área útil da revista, devendo ser inseridas em coluna
simples ou dupla, sem prejuízo da qualidade gráfica. Devem ser apresentadas em tinta
nanquim, sobre papel vegetal ou cartolina ou em versão eletrônica, gravadas em .TIF, com
resolução de pelo menos 300 dpi (ideal em 600 dpi). Para pranchas ou fotografias - usar
números arábicos, do lado direito das figuras ou fotos. Para gráficos - usar letras
maiúsculas do lado direito.
As fotografias devem estar em papel brilhante e em branco e preto. Fotografias coloridas
poderão ser aceitas a critério do Corpo Editorial, que deverá ser previamente
consultada, e se o(s) autor(es) arcar(em) com os custos de impressão.
As figuras e as tabelas devem ser referidas no texto em caixa alta e baixa, de forma
abreviada e sem plural (Fig. e Tab.). Todas as figuras e tabelas apresentadas devem,
obrigatoriamente, ter chamada no texto.
82
Legendas de pranchas necessitam conter nomes dos táxons com respectivos autores.
Todos os nomes dos gêneros precisam estar por extenso nas figuras e tabelas. Gráficos -
enviar os arquivos em Excel. Se não estiverem em Excel, enviar cópia em papel, com boa
qualidade, para reprodução.
As siglas e abreviaturas, quando utilizadas pela primeira vez, devem ser precedidas do seu
significado por extenso. Ex.: Universidade Federal de Pernambuco (UFPE); Microscopia
Eletrônica de Varredura (MEV).
Usar unidades de medida de modo abreviado (Ex.: 11 cm; 2,4 µm), o número separado da
unidade, com exceção de percentagem (Ex.: 90%).
Escrever por extenso os números de um a dez (não os maiores), a menos que seja medida.
Ex.: quatro árvores; 6,0 mm; 1,0 4,0 mm;125 exsicatas.
Em trabalhos taxonômicos o material botânico examinado deve ser selecionado de
maneira a citarem-se apenas aqueles representativos do táxon em questão e na seguinte
ordem: PAÍS. Estado: Município, data, fenologia, coletor(es) número do(s) coletor(es)
(sigla do Herbário).
Ex.: BRASIL. São Paulo: Santo André, 3/XI/1997, fl. fr., Milanez 435 (SP).
No caso de mais de três coletores, citar o primeiro seguido de et al. Ex.: Silva et al.
(atentar para o que deve ser grafado em CAIXA ALTA, Caixa Alta e Baixa, caixa baixa,
negrito, itálico).
Chaves de identificação devem ser, preferencialmente, indentadas. Nomes de autores de
táxons não devem aparecer. Os táxons da chave, se tratados no texto, devem ser
numerados seguindo a ordem alfabética. Ex.:
1. Plantas terrestres
2. Folhas orbiculares, mais de 10 cm diâm.
................................................ 2. S. orbicularis
2. Folhas sagitadas, menos de 8 cm compr.
.................................................. 4. S. sagittalis
1. Plantas aquáticas
3. Flores brancas .............................. 1. S. albicans
3. Flores vermelhas ......................... 3. S. purpurea
O tratamento taxonômico no texto deve reservar o itálico e o negrito simultâneos apenas
para os nomes de táxons válidos. Basiônimo e sinonímia aparecem apenas em itálico.
Autores de nomes científicos devem ser citados de forma abreviada, de acordo com índice
taxonômico do grupo em pauta (Brummit & Powell 1992 para Fanerógamas). Ex.:
1. Sepulveda albicans L., Sp. pl. 2: 25. 1753.
Pertencia albicans Sw., Fl. bras. 4: 37, t. 23, f. 5. 1870.
Fig. 1-12
Subdivisões dentro de Material e métodos ou de Resultados e/ou discussão devem ser
escritas em caixa alta e baixa, seguida de um traço e o texto segue a mesma linha.
Ex.: Área de estudo - localiza se ...
83
Resultados e discussão devem estar incluídos em conclusões.
- Agradecimentos (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): devem ser
sucintos; nomes de pessoas e Instituições devem ser por extenso, explicitando o porquê
dos agradecimentos.
- Referências bibliográficas
- Ao longo do texto: seguir esquema autor, data. Ex.:
Silva (1997), Silva & Santos (1997), Silva et al. (1997) ou Silva (1993; 1995), Santos
(1995; 1997) ou (Silva 1975; Santos 1996; Oliveira 1997).
- Ao final do artigo: em caixa alta e baixa, deslocado para a esquerda; seguir ordem
alfabética e cronológica de autor(es); nomes dos periódicos e títulos de livros devem ser
grafados por extenso e em negrito. Exemplos:
Santos, J. 1995. Estudos anatômicos em Juncaceae. Pp. 5-22. In: Anais do XXVIII
Congresso Nacional de Botânica. Aracaju 1992. São Paulo, HUCITEC Ed. v.I.
Santos, J.; Silva, A. & Oliveira, B. 1995. Notas palinológicas. Amaranthaceae. Hoehnea
33(2): 38-45.
Silva, A. & Santos, J. 1997. Rubiaceae. Pp. 27-55. In: F.C. Hoehne (ed.). Flora Brasilica.
São Paulo, Secretaria da Agricultura do Estado de São Paulo.
Para maiores detalhes consulte os últimos fascículos recentes da Revista, ou os links
da mesma na internet: www.botanica.org.br. ou ainda artigos on line por intermédio de
www.scielo.br/abb.
Não serão aceitas Referências bibliográficas de monografias de conclusão de curso de
graduação, de citações resumos simples de Congressos, Simpósios, Workshops e
assemelhados. Citações de Dissertações e Teses devem ser evitadas ao máximo; se
necessário, citar no corpo do texto. Ex.: J. Santos, dados não publicados ou J. Santos,
comunicação pessoal.
84
Objetivo
A Revista Brasileira de Botânica é a publicação oficial da Sociedade Botânica de São
Paulo - SBSP, cujo objetivo é publicar artigos originais de pesquisa científica em
Botânica, em português, espanhol ou inglês.
Normas editoriais
Os manuscritos completos (incluindo figuras e tabelas), em quatro cópias, devem ser
enviados ao Editor Responsável da Revista Brasileira de Botânica no endereço abaixo.
A aceitação dos trabalhos depende da decisão do Corpo Editorial. Os artigos devem conter
as informações estritamente necessárias para a sua compreensão. Artigos que excedam 15
páginas impressas (cerca de 30 páginas digitadas, incluindo figuras e tabelas), poderão ser
publicados, a critério do Corpo Editorial, devendo o(s) autor(es) cobrir(em) o custo
adicional de sua publicação. Igualmente, fotografias coloridas poderão ser publicadas a
critério do Corpo Editorial, devendo o(s) autor(es) cobrir(em) os custos de publicação
das mesmas. As notas científicas deverão apresentar contribuição científica ou
metodológica original e não poderão exceder 10 páginas digitadas, incluindo até 3
ilustrações (figuras ou tabelas). Notas científicas seguirão as mesmas normas de
publicação dos artigos completos. Serão fornecidas gratuitamente 20 separatas dos
trabalhos nos quais pelo menos um dos autores seja sócio quite da SBSP. Para os demais
casos, as separatas poderão ser solicitadas por ocasião da aceitação do trabalho e
fornecidas mediante pagamento.
Instruções aos autores
Preparar todo o manuscrito com numeração seqüencial das páginas utilizando: Word for
Windows versão 6.0 ou superior; papel A4, todas as margens com 2 cm; fonte Times New
Roman, tamanho 12 e espaçamento duplo. Deixar apenas um espaço entre as palavras e
não hifenizá-las. Usar tabulação (tecla Tab) apenas no início de parágrafos. Não usar
negrito ou sublinhado. Usar itálico apenas para nomes científicos ou palavras e expressões
em latim.
85
Formato do manuscrito
Primeira página - Título: conciso e informativo (em negrito e apenas com as iniciais
maiúsculas); nome completo dos autores (em maiúsculas); filiação e endereço completo
como nota de rodapé, indicando autor para correspondência e respectivo e-mail; título
resumido. Auxílios, bolsas recebidas e números de processos, quando for o caso, devem
ser referidos no item Agradecimentos.
Segunda página - ABSTRACT (incluir título do trabalho em inglês), RESUMO (incluir
título do trabalho em português), Key words (até 5, em inglês). O Abstract e o Resumo
devem conter no máximo 250 palavras.
Texto - Iniciar em nova página colocando seqüencialmente: Introdução, Material e
métodos, Resultados/ Discussão, Agradecimentos e Referências bibliográficas.
Citar cada figura e tabela no texto em ordem numérica crescente. Colocar as citações
bibliográficas de acordo com os exemplos: Smith (1960) / (Smith 1960); Smith (1960,
1973); Smith (1960a, b); Smith & Gomez (1979) / (Smith & Gomez 1979); Smith et al.
(1990) / (Smith et al. 1990); (Smith 1989, Liu & Barros 1993, Araujo et al. 1996, Sanches
1997). Em trabalhos taxonômicos, detalhar as citações de material botânico, incluindo
ordenadamente: local e data de coleta, nome e número do coletor e sigla do herbário,
conforme os modelos a seguir: BRASIL: Mato Grosso: Xavantina, s.d., H.S. Irwin s.n.
(HB 3689). São Paulo: Amparo, 23/12/1942, J.R. Kuhlmann & E.R. Menezes 290 (SP);
Matão, ao longo da BR 156, 8/6/1961, G. Eiten et al. 2215 (SP, US).
Citar referências a resultados não publicados ou trabalhos submetidos da seguinte forma:
(S.E. Sanchez, dados não publicados)
Citar números e unidades da seguinte forma:
- Escrever números até nove por extenso, a menos que sejam seguidos de unidades ou
indiquem numeração de figuras ou tabelas.
- Utilizar, para número decimal, vírgula nos artigos em português ou espanhol (10,5 m) ou
ponto nos artigos escritos em inglês (10.5 m).
- Separar as unidades dos valores por um espaço (exceto para porcentagens, graus,
minutos e segundos de coordenadas geográficas); utilizar abreviações sempre que
possível.
- Utilizar, para unidades compostas, exponenciação e não barras (Ex.: mg.dia
-1
ao invés de
mg/dia, µmol.min
-1
ao invés de µmol/min).
Não inserir espaços para mudar de linha, caso a unidade não caiba na mesma linha.
86
Não inserir figuras no arquivo do texto.
Referências bibliográficas - Indicar ao lado da referência, a lápis, a página onde a mesma
foi citada.
Adotar o formato apresentado nos seguintes exemplos:
ZAR, J.H. 1999. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, New Jersey.
YEN, A.C. & OLMSTEAD, R.G. 2000. Phylogenetic analysis of Carex (Cyperaceae):
generic and subgeneric relationships based on chloroplast DNA. In Monocots: Systematics
and Evolution (K.L. Wilson & D.A. Morrison, eds.). CSIRO Publishing, Collingwood,
p.602-609.
BENTHAM, G. 1862. Leguminosae. Dalbergiae. In Flora brasiliensis (C.F.P. Martius &
A.G. Eichler, eds.). F. Fleischer, Lipsiae, v.15, pars 1, p.1-349.
DÖBEREINER, J. 1998. Função da fixação de nitrogênio em plantas não leguminosas e
sua importância no ecossistema brasileiro. In Anais do IV Simpósio de Ecossistemas
Brasileiros (S. Watanabe, coord.). ACIESP, São Paulo, v.3, p.1-6.
FARRAR, J.F., POLLOCK, C.J. & GALLAGHER, J.A. 2000. Sucrose and the integration
of metabolism in vascular plants. Plant Science 154:1-11.
Citar dissertações ou teses somente em caráter excepcional, quando as informações nelas
contidas forem imprescindíveis ao entendimento do trabalho e quando não estiverem
publicadas na forma de artigos científicos. Nesse caso, utilizar o seguinte formato:
SANO, P.T. 1999. Revisão de Actinocephalus (Koern.) Sano - Eriocaulaceae. Tese de
doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
Não citar resumos de congressos.
Tabelas
Usar os recursos de criação e formatação de tabela do Word for Windows. Evitar
abreviações (exceto para unidades).
Colocar cada tabela em página separada e o título na parte superior conforme exemplo:
Tabela 1. Produção de flavonóides totais e fenóis totais (% de peso seco) em folhas de
Pyrostegia venusta.
Não inserir linhas verticais; usar linhas horizontais apenas para destacar o cabeçalho e para
fechar a tabela.
Em tabelas que ocupem mais de uma página, acrescentar na(s) página(s) seguinte(s)
"(cont.)" no início da página, à esquerda.
Figuras
87
Submeter um conjunto de figuras originais em preto e branco e três cópias com alta
resolução.
Enviar ilustrações (pranchas com fotos ou desenhos, gráficos mapas, esquemas) no
tamanho máximo de 15 x 21 cm, incluindo-se o espaço necessário para a legenda. Não
serão aceitas figuras que ultrapassem o tamanho estabelecido ou que apresentem qualidade
gráfica ruim. Figuras digitalizadas podem ser enviadas, desde que possuam nitidez e que
sejam impressas em papel fotográfico ou "glossy paper".
Gráficos ou outras figuras que possam ser publicados em uma única coluna (7,2 cm) serão
reduzidos; atentar, portanto, para o tamanho de números ou letras, para que continuem
visíveis após a redução. Tipo e tamanho da fonte, tanto na legenda quanto no gráfico,
deverão ser os mesmos utilizados no texto. Gráficos e figuras confeccionados em planilhas
eletrônicas devem vir acompanhados do arquivo com a planilha original.
Colocar cada figura em página separada e o conjunto de legendas das figuras,
seqüencialmente, em outra(s) página(s).
Utilizar escala de barras para indicar tamanho. A escala, sempre que possível, deve vir à
esquerda da figura; o canto inferior direito deve ser reservado para o número da(s)
figura(s).
Detalhes para a elaboração do manuscrito são encontrados nas últimas páginas de cada
fascículo. Sempre que houver dúvida consulte o fascículo mais recente da Revista.
O trabalho somente receberá data definitiva de aceitação após aprovação pelo Corpo
Editorial, tanto quanto ao mérito científico como quanto ao formato gráfico. A versão final
do trabalho, aceita para publicação, deverá ser enviada em uma via impressa e em
disquete, devidamente identificados.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
