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CIRLEI PEREIRA GUSS MATIELLO
ESTUDO COMPARADO DAS SENSILAS NAS ANTENAS DE ABELHAS
Dissertação apresentada à
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Biologia Celular e Estrutural,
para obtenção do título de
Magister Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS – BRASIL
2008
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CIRLEI PEREIRA GUSS MATIELLO
ESTUDO COMPARADO DAS SENSILAS NAS ANTENAS DE ABELHAS
Dissertação apresentada à
Universidade Federal de Viçosa,
como parte das exigências do
Programa de Pós-Graduação em
Biologia Celular e Estrutural,
para obtenção do título de
Magister Scientiae.
APROVADA: 15 de Agosto de 2008.
__________________________________
Prof. Clóvis Andrade Neves
________________________________
Profª. Conceição A. dos Santos
__________________________________
Prof. Lúcio Antonio de Oliveira Campos
(Co-orientador)
________________________________
Prof
a
. Luciane C. de Oliveira Lisboa
_________________________________
Prof. José Eduardo Serrão
(Orientador)
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ii
Dedico este meu trabalho a minha
família em especial ao meu marido
Hediberto, meu filho Frederico, meu
irmão Leandro e meus pais
Frederico (in memoriam) e Alaide.
iii
AGRADECIMENTOS
A Deus pela presença constante em todos os momentos da vida.
A Universidade Federal de Viçosa, por possibilitar minha formação e a
realização desse trabalho.
Ao professores e funcionários do Departamento de Biologia Geral pelos
ensinamentos e por todo auxilio prestado.
Ao meu pai amado Frederico Guss (in memoriam) a quem devo os melhores
ensinamentos sobre a vida. Continuo te amando com a mesma intensidade de sempre.
Tenho certeza que um dia estaremos juntos novamente.
A minha mãe pela força e dedicação que sempre teve pelos filhos.
A Jadir pela força dada.
A dona Iraci, pela confiança depositada em mim.
Ao meu irmão pelo carinho e ajuda em todos os momentos.
Ao meu marido maravilhoso Hediberto pela grande ajuda e meu amado filho
Frederico por encher minha vida de alegria.
A meu orientador Professor José Eduardo Serrão pela orientação, apoio,
compreensão, paciência, e principalmente, pela confiança e amizade depositada em mim
no decorrer do meu trabalho.
Ao Núcleo de Microscopia e Microanálise (CCB/UFV), e a coordenadora
técnica Dra. Cláudia Alencar Vanetti, pela disposição dos equipamentos e pela ajuda na
realização do trabalho.
Aos amigos e colegas de laboratório, sempre presentes em todos os momentos,
alegres ou tristes: Ana Lucia, Carolina, Conceição, Dihego, Edmilson, Maria Inês,
Milton, Riviane, Simoni, Solange e Wagner.
iv
A minha amiga Marcília pelas boas horas de conversas e andanças por viçosa.
As amigas Claudinha, Mônica, Katiane, Simoni pelo carinho.
Ao meu grande amigo Dihego pela paciência e ajuda a mim prestados.
A secretária do DBG, Beth pela compreensão de sempre me ajudar e me ouvir.
Ao Monteiro, por todo cuidado, por ter me ajudado tanto e por todo carinho.
A todos que, direta ou indiretamente colaboraram na realização desse trabalho.
v
SUMÁRIO
RESUMO.................................................................................................................... vi
ABSTRACT............................................................................................................... vii
INTRODUÇÃO E REVISÃO DE LITERATURA........................................................1
MATERIAL E MÉTODOS...........................................................................................6
RESULTADOS.............................................................................................................8
FIGURAS ...................................................................................................................14
TABELAS ..................................................................................................................21
DISCUSSÃO ..............................................................................................................28
CONCLUSÃO. ...........................................................................................................38
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.........................................................................39
vi
RESUMO
MATIELLO, Cirlei Pereira Guss. M. Sc. Universidade Federal de Viçosa, agosto, 2008.
Estudo comparado das sensilas nas antenas de abelhas. Orientador: José Eduardo
Serrão. Co-orientadores:
Dejair Message,
José Cola Zanuncio e Lúcio Antonio de
Oliveira Campos.
Sensilas são as estruturas básicas da percepção dos estímulos ambientais cujas funções
mecanorreceptora, quimiorreceptora, termorreceptora e higrorreceptora estão
relacionadas à sua morfologia. Abelhas, pelos diferentes graus de sociabilidade e
hábitos de forrageamento, são um modelo interessante no estudo da distribuição e tipos
de sensilas antenais associadas ao comportamento. Este estudo identificou os tipos de
sensilas nas antenas de espécies de abelhas com diferentes graus de sociabilidade e
hábitos de forrageamento. As antenas das espécies Apis mellifera, Bombus atratus,
Euglossa mandibularis, Friesella schrottkyi, Friseomelitta varia, Friseomelitta
xanthopleura, Megalopta insignia, Melipona seminigra, Melipona asilvai, Melipona
bicolor, Melipona crinita, Melipona flavolineata, Melitoma segmentaria, Plebeia
emerina, P. lucii, P. remota, P. wittmanni, Pseudaugochlropsis graminea, Ptiloglossa
sp., Oxaea flavescens, Scaura latitarsis, Scaura tenuis, Tetragona goettei, Tetragonisca
angustula, Thygater analis e Xylocopa frontalis foram analisadas com microscópio
eletrônico de varredura. Sensilas tricóideas estão presentes no escapo, pedicelo e todos
os antenômeros de todas as espécies estudadas seguidas por sensilas placóideas que se
restringem aos antenômeros. Operárias de A. mellifera e B. atratus têm maior
diversidade e distribuição de sensilas em relação aos machos. Em Meliponini espécies
de Melipona caracterizaram um grupo homogêneo quanto ao tipo e distribuição de
sensilas. Operárias de abelhas solitárias noturnas apresentam maior diversidade e
distribuição de sensilas em relação às solitárias diurnas e crepusculares, semelhante às
espécies eussociais diurnas. Os tipos e distribuição das sensilas das antenas estão
relacionados com o grau de sociabilidade e hábitos de forrageamento das abelhas.
vii
ABSTRACT
MATIELLO, Cirlei Pereira Guss. M. Sc. Federal University of Viçosa, August, 2008. A
comparative study of antennal sensilla in bees. Adviser: José Eduardo Serrão. Co-
Advisers: Dejair Message,
José Cola Zanuncio and Lúcio Antonio de Oliveira Campos.
Sensilla are the basic structures of environmental cues perception, which play a role as
mechanoreceptor, chemoreceptor, thermoreceptor and hygroreceptor associated with
their morphology. Because bees have different sociability degree and foraging habits,
they are an interesting model in studies about sensilla types and distribution associated
with behavior. This work identified the types of sensilla in the antennae of bees species
with different sociability degree and foraging habits. The antennae of Apis mellifera,
Bombus atratus, Euglossa mandibularis, Friesella schrottkyi, Friseomelitta varia,
Friseomelitta xanthopleura, Megalopta insignia, Melipona seminigra, Melipona asilvai,
Melipona bicolor, Melipona crinita, Melipona flavolineata, Melitoma segmentaria,
Plebeian emerina, P. lucii, P. Remota, P. Wittmanni, Pseudaugochlropsi graminae,
Ptiloglossa sp., Oxaea flavescens, Scaura latitarsis, Scaura tenuis, Tetragona goettei,
Tetragonisca angustula, Thygater analis and Xylocopa frontalis were analyzed with
scanning electronic microscope. Sensilla trichodea are present in the scape, pedicel and
in all antennomers of the studied species, following by sensilla placodea, that are
present in all antennomers. Apis mellifera and Bombus atratus workers have higher
diversity and sensillum distribution in comparison with males. In Meliponini, species of
Melipona are representative of a homogeneous group for sensilla types and distribution.
Workers of nocturnal solitary bees have higher sensilla diversity and distribution in
comparison with diurnal and crepuscular solitary and eusocial bees. The types and
distribution of sensilla in the antennae of bees are associated with the sociability degree
and foraging habits.
1
INTRODUÇÃO E REVISÃO DE LITERATURA
As antenas são os mais importantes apêndices sensoriais dos insetos, devido à
grande concentração de sensilas. O termo sensila refere-se à unidade estrutural
funcional básica dos mecanorreceptores, quimiorreceptores, higrorreceptores e
termorreceptores cuticulares, sendo responsáveis pela percepção do tato, olfato,
umidade e temperatura, respectivamente (CHAPMAN, 1998).
Quanto à forma, as sensilas classificam-se em tricóidea, basicônica, celocônica,
campaniforme, placóidea e ampulácea com variações nestas formas principais
(NATION, 2002). Embora as funções fisiológicas dos diferentes tipos de sensilas sejam
variáveis, sua composição celular é uniforme, sendo uma sensila composta por neurônio
bipolar sensorial, células tecogênica, tricogênica e tormogênica (KEIL, 1997). Os
neurônios são responsáveis por transmitir a mensagem para o sistema nervoso central,
onde estes estímulos são integrados e interpretados (GILBERT et al., 2005). A célula
tecogênica envolve o neurônio formando uma bainha sobre o dendrito. A célula
tricogênica envolve a célula tecogênica e é responsável pela secreção da cutícula do
pêlo sensorial. A célula tormogênica é a mais externa e forma a base do compartimento
da linfa e a estrutura articulável da sensila (KEIL, 1997).
As sensilas são originadas de uma única célula epidérmica denominada célula
progenitora da sensila, que provém um grupo de células proneurais (HARTENSTEIN,
2005). Estruturalmente estas células apresentam núcleo basal, maior tamanho e
divisões celulares mais freqüentes em relação às demais que compõem a epiderme
(CUBAS et al. 1991). Para controle do número de sensilas na superfície epidérmica
uma célula mãe, em meio ao grupo proneural, age inibindo as células epidérmicas
vizinhas por um processo denominado inibição lateral (KEIL, 1997; ARTAVANS-
TSAKONAS, et al. 1999).
2
As estruturas responsáveis pela percepção de estímulos mecânicos podem ser de
localização cuticular e subcuticular. As sensilas mecanorreceptoras são dotadas de
estrutura sensível ao estímulo físico como pêlos articuláveis ou campânulas flexíveis
presas à porção distal do dendrito da célula nervosa componente da sensila. Toda a
extensão do dendrito, que não se projeta pelo interior do pêlo, é recoberta por uma
bainha. Nas sensilas quimiorreceptoras a bainha não recobre todo o dendrito e este se
prolonga para o interior de pêlos ou protuberâncias que podem possuir um ou vários
poros (CHAPMANN, 1998). Através destes poros ocorre a difusão de substâncias
químicas do meio externo. Mais de uma célula nervosa pode compor as sensilas
quimiorreceptoras e as termohigrorreceptoras. Em Bombyx mori sensilas celocônicas
termohigrorreceptoras possuem toda a porção do dendrito revestida pela bainha, sendo
que os dendritos higrorreceptores se estendem pelo interior da protuberância e os
termoreceptores vão até o nível inferior da cutícula (STEINBRECHT et al. 1989).
É possível se aventar a possibilidade de diferenças na performance das sensilas
principalmente relacionado ao número de neurônios que fazem parte do sistema
quimiorreceptor e na densidade de poros que cobrem o corpo da sensila.
BROCKMANN & BRÜCKNER (2001) demonstraram que em Apis mellifera há
diferenças entre machos e fêmeas no número de poros que cobrem a superfície das
sensilas olfativas antenais. RENTHAL et al. (2003) citam que na formiga Solenopsis
invicta as operárias apresentam sensilas com poros nos dois segmentos distais,
enquanto nos macho os poros estão presentes nas sensilas de todos os segmentos.
Contudo, as diferentes sensilas encontradas nas antenas possuem funções específicas
freqüentemente em conformidade com o seu padrão morfológico, abrindo espaço para o
relacionamento entre morfologia externa e a caracterização do comportamento do inseto
em função da distribuição e qualificação de suas sensilas antenais.
3
Seguindo um padrão morfológico destacam-se as sensilas olfativas placóideas,
(McINDO, 1914), tricóideas táteis (FRISCH, 1921), basicônicas com funções táteis ou
quimiorreceptoras (SNODGRASS, 1956), celocônicas (REBORA et al., 2007) e
ampuláceas, de funções de detecção de umidade (KUWABARA & TAKEDA, 1956) e
campaniforme para detecção da temperatura, concentração de CO
2
e umidade (DIETZ
& HUMPHREYS, 1971). Sensilas campaniformes demonstraram ser os sensores
eficazes das variações de temperatura utilizados nas preferências ecológicas de besouros
Pterastichus oblongopunctatus e Poecilus crupreus (MUST et al. 2006). As Sensilas
dos tipos tricóidea, basicônica e coelocônica foram identificadas na antena de
Drosophila melanogaster, sendo que a sensila basicônica foi classificada em três tipos
de acordo com o tamanho e forma: pequena, fina e larga. Contudo, o número de
neurônios, dendritos e poros caracterizaram a função quimiorreceptora destas sensilas
(SHANBHAG et al.,1999). Uma mesma sensila pode integrar duas funções diferentes
como termohigrorreceptora ou quimiomecanorreceptora (GILBERT et al., 2005,
CHAPMAN, 1998).
Tipo, abundância e distribuição de sensilas nas antenas do inseto dependem da
necessidade quimiosensorial no seu comportamento e a diversidade de seu
comportamento ecológico (FAUCHEX et al., 2006). Nos insetos sociais, diferenças
entre tipos de sensilas podem estar associados à casta e ao sexo ao qual o indivíduo
pertence dentro da colônia. Machos de Apis mellifera possuem maior número de
sensilas do tipo placóidea, usada na busca da rainha durante a cópula, do que operárias
(STORT & MORAES-ALVES, 1999). FERNANDES et al (2004) identificaram uma
consistente diferença de tipos, distribuição e quantidade de sensilas placóideas entre os
sexos nas antenas da mosca Cochliomyia homonivorax ( Diptera: Calliphoridae).
4
Diferentes hábitos de forrageamento podem resultar em diferenças no número
de sensilas. STORT & MORAES-ALVES (1998) relatam um menor número de sensilas
placóideas, ampuláceas e campaniformes em operárias de Scapotrigona postica em
relação a Apis mellifera. Abelhas melíferas caucasianas (Apis mellifera caucasica),
africanas (Apis mellifera scutellata) e africanizadas, independente da espécie,
apresentam maior número de sensilas campaniforme no décimo antenômero, não
havendo correlação entre o número de sensilas e o comportamento defensivo entre as
diferentes raças (STORT & REBUSTINI, 1998).
O comportamento social dos Hymenoptera depende da comunicação entre os
indivíduos (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Segundo PAIVA & PEDROSA-
MACEDO (1985) a presença ou localização das sensilas quimiorreceptoras pode ser
determinada pelo sexo ou ambiente comum à espécie.
Os compostos químicos com função de feromônio produzidos nas diferentes
glândulas de abelhas como a mandibular, Nasanov, tarsais, do tergito abdominal,
Koschewnikov e de Dufour, são percebidos pelas abelhas e transcorrem em diferentes
reações (CARVALHO et al. 2001). Em A. mellifera os feromônios produzidos pelas
operárias são conhecidos por apresentarem função de orientação, alarme e defesa da
colônia, enquanto que os feromônios produzidos pela rainha têm função mais ampla
como a inibição da formação de novas rainhas, o controle sobre o desenvolvimento
ovariano das operárias, a atração de macho para a cópula, atração de operárias para o
enxame, estabilização de operárias dentro do enxame, estimulação da operárias para a
liberação do feromônio de Nasanov, indução do forrageamento e o seu próprio
reconhecimento pelas operárias (WINSTON 1987). LINDAUER & KERR (1960) citam
que em abelhas sem ferrão as secreções produzidas nas glândulas das mandíbulas
possuem função de formar trilhas de recrutamento de operárias até a fonte de alimentos,
5
alarme e defesa da colônia. A composição das secreções glandulares em Trigona
gribodoi depende da função e da idade das operárias dentro da colônia (KEEPING et al.
1982). Em abelhas solitárias os estudos de feromônios estão relacionados
principalmente à atração sexual, por meio da marcação de territórios (CARVALHO et
al. 2001). Assim, as sensilas receptoras do estímulo olfativo, estão por vezes ausentes
no sexo emissor do feromônio, como em lepidópteros da família Saturnidae, em que
somente os machos possuem receptores de feromônios, que são emitidos pelas fêmeas
(SHNEIDER et al. 1964). PAYNE (1974) cita que na formiga Atta texana os receptores
de trilha e alarme estão localizados na parte distal das antenas. STORT &
MALASPINA (1997) demonstraram que operárias híbrido F1 entre caucasianas e
africanas possuem número de sensilas semelhante às africanas.
Além dos diferentes níveis de sociabilidade as abelhas possuem diferentes
hábitos de forrageamento. A maioria das espécies é diurna e pequeno percentual é
noturna ou crepuscular. O forrageamento durante as horas de pouca luz, ao anoitecer, ou
antes do amanhecer, se desenvolveu em abelhas para explorar alternativas de fontes de
polém, para escapar da competição, minimizar a predação e reduzir o parasitismo de
ninhos (KELBER et al., 2005). Esses conjunto de características relacionadas ao grau
de sociabilidade e hábitos de forrageamento tornam as abelhas um modelo interessante
para a compreensão da distribuição, número, tipo e função das sensilas nas antenas.
O presente trabalho objetivou identificar e comparar os tipos e distribuição de
sensilas nas antenas de espécies de abelhas com diferentes níveis de sociabilidade e
hábitos de forrageamento.
6
MATERIAL E MÉTODOS
Abelhas com diferentes níveis de sociabilidade, hábitos de forrageamento, casta
e sexo foram coletadas em diferentes regiões (Tabela 1).
Os espécimes foram crio-anestesiados, dissecados em solução de NaCl 125 mM,
para retirada das antenas. Em seguida, estas foram fixadas em solução de Zamboni
(STEFANINI et al., 1967) por 24 horas para posterior processamento.
As antenas foram desidratadas em série alcoólica crescente (70; 80; 90; 100º),
por 10 minutos. Em seguida foram transferidas para hexametildisilazane por 10
minutos. As antenas foram mantidas ao ar livre para secagem, montadas em suportes de
alumínio e cobertos com ouro para posterior análise em microscópio eletrônico de
varredura LEO VP1430 no Núcleo de Microscopia e Microanálise , da Universidade
Federal de Viçosa. As sensilas foram classificadas de acordo com STORT & MORAES
ALVES (1998) e MARQUES-SILVA et al. (2007). A presença de poros e pêlos foi
determinada nos diferentes segmentos antenais.
Entre as espécies de Meliponini foi construído um dendrograma, utilizando o
coeficiente de similaridade Jaccard.
7
Tabela 1. Espécies de abelhas utilizadas no estudo de sensilas antenais.
Família
Subfamília/
Tribo
Espécie Biolog Localidade
Andrenidae
Oxaeinae Oxaea flavescens S, D Boituva SP
Apidae
Apini Apis mellifera E, D Viçosa MG
Eucerini Thygater analis S, D Viçosa MG
Bombini Bombus atratus E, D Viçosa MG
Euglossini Euglossa mandibularis S, D Viçosa MG
Meliponini Melipona asilvai E, D Mossoró MA
Melipona bicolor E, D Viçosa MG
Melipona crinita E, D Rio Branco AC
Melipona flavolineata E, D Rio Branco AC
Melipona seminigra E, D Nova Xavantina MT
Friesella schrottkyi E, D Viçosa MG
Friseomelitta xanthopleura E, D Viçosa MG
Friseomelitta varia E, D Viçosa MG
Plebeia wittmanni E, D -
Plebeia emerina E, D Viçosa MG
Plebeia remota E, D -
Plebeia lucii E, D Viçosa MG
Tetragona goettei E, D Rio Branco AC
Scaura tenuis E, D Rio Branco AC
Scaura latitarsis E, D Nova Xavantina MT
Tetragonisca angustula E, D Viçosa MG
Emphorini Melitoma segmentaria S, D Viçosa MG
Xylocopini Xylocopa frontalis S, D Viçosa MG
Colletidae
Ptiloglossa Sp. S, C Lavras Novas MG
Halictidae
Augochlorini
Megalopta insignia S, N Viçosa MG
Pseudaugochlropsis
graminea
S, D Viçosa MG
S=solitária, E= eusocial; D= diurna; N=noturna; C=crepuscular.
8
RESULTADOS
Dentre as abelhas estudadas foram identificadas sensilas tricóideas, tricóideas
falciformes, tricóideas sulcadas, placóideas, basicônicas, celocônicas, campaniformes e
ampuláceas, poros e pêlos ramificados. Sensilas tricóideas são caracterizadas como
pêlos com as extremidades afiladas (Fig. 1A). Sensilas tricóideas falciformes são
caracterizadas por pêlos achatados e curvados (Fig. 1B). Sensilas tricóideas sulcadas são
pêlos com sulcos no sentido longitudinal de forma helicoidal do corpo da sensila (Fig.
1C). Sensilas placóideas apresentam-se como placas arredondadas, delimitadas por
linha em forma de sulco, com superfície levemente deprimida em relação à epiderme
(Fig. 1D). Sensilas basicônicas mostram-se como pêlos curtos e espessos (Fig. 1E).
Sensilas celocônicas são estruturas arredondadas, proeminentes em relação ao nível da
epiderme, marcada pela presença de uma abertura central (Fig. 1F). Sensilas
campaniformes são caracterizadas pelo formato de uma campânula arredondada,
deprimida em relação à epiderme em que se destaca um pequeno círculo central onde a
cutícula apresenta-se proeminente (Fig.1G). Sensilas ampuláceas são caracterizadas pela
depressão elíptica e não claramente delimitada em que se observa uma abertura
arredondada (Fig. 2A). Pêlos são caracterizados por estruturas afiladas e compridas bem
destacadas em relação a epiderme, podendo ser lisos (Fig. 2B) ou ramificados (Fig. 2C).
Poros são aberturas pequenas e arredondadas que se descrevem na epiderme sem
modificações aparentes no nível da epiderme (Fig.2D).
Nas castas e sexos de Apis mellifera sensilas tricóideas estão presentes em todos
os segmentos antenais. Em operárias sensilas placóideas e basicônicas se distribuem do
antenômero 2 ao 10. Sensilas celocônicas estão ausentes apenas nos antenômeros 1 e 8.
As sensilas campaniforme estão presentes nos antenômeros 2, 3, 6, 8 e 10, enquanto
9
sensilas ampuláceas estão restritas ao antenômero 8. O escapo apresenta pêlos lisos
(Tabela 2).
Em machos de A. mellifera o escapo apresenta poucas sensilas tricóideas curtas e
muitos pêlos ramificados (Fig. 3A). No antenômero 1 há presença apenas de sensilas
tricóideas, enquanto sensilas celocônicas estão presentes no antenômero 2 e 11. As
sensilas placóideas são as mais numerosas e se distribuem do antenômero 3 ao 11 (Fig.
3B). Sensilas basicônicas estão presentes nos antenômeros 3, 6 e 11, enquanto sensilas
campaniformes se distribuem do antenômero 8 ao 11, sendo o antenômero 11 o único a
apresentar os cinco tipos de sensilas (Tabela 2; Fig. 3C).
Assim como em operárias e machos, a rainha de A. mellifera apresenta apenas
sensilas tricóideas no escapo, pedicelo e antenômero 1, os quais se mostram longos e
finos. Nos demais antenômeros, além das sensilas tricóideas, estão presentes sensilas
placóideas, porém em menor quantidade do que em machos.
As sensilas basicônicas se distribuem do antenômero 4 ao 10, enquanto as
celocônicas estão ausentes no antenômero 3. As sensilas campaniformes apresentam
distribuição irregular nos antenômeros 5, 6, 9 e 10 (Tabela 2).
Em operárias de B. atratus (bombini) foi observada distribuição mais
homogênea de sensilas, em que as sensilas tricóideas, placóideas, basicônicas,
celocônicas e campaniformes estão presentes entre os antenômeros 3 e 9 (Fig.3D),
sendo que o antenômero 10 não apresenta sensila campaniforme, os quais se distribuem
ainda nos antenômero 1 e 2 (Tabela 3). As sensilas tricóideas estão presentes em todos
os antenômeros, além do escapo e pedicelo. O macho não possui sensila basicônica. As
sensilas tricóideas estão presentes em todos os segmentos antenais, enquanto as sensilas
placóideas se distribuem do antenômero 2 ao 11, as sensilas celocônicas do 7 ao 11 e as
sensilas campaniformes nos segmentos 10 e 11, os quais são os únicos antenômeros
10
com os quatro tipos de sensilas (Tabela 3; Fig.3E ). Uma faixa longitudinal que se
estende por toda antena, com reduzida ou nenhuma presença de sensilas, divide a região
ventral da dorsal da antena em machos (Fig. 3F). Rainhas têm a distribuição de sensilas
placóideas, tricóideas e celocônicas semelhante ao das operárias, sendo que os
antenômeros 8, 9 e 10 possuem os quatro diferentes tipos de sensilas (Tabela 3; Fig.
4A). Dentre os meliponini as espécies de Friseomelitta e Plebeia remota são as que
apresentam menor diversidade de sensilas, sendo encontradas apenas sensilas tricóideas
e placóideas, que se distribuem entre os 10 antenômeros (Tabela 4). Friesella schrottkyi,
S. latitartis e T. goettei, além de sensilas tricóideas e placóideas, apresentam no
antenômero 10, sensilas basicônicas nas duas primeiras espécies, enquanto T. goettei
apresenta sensilas celocônicas neste antenômero (Tabela 4). Por outro lado, Scaura
tenuis apresenta sensilas celocônicas do antenômero 3 ao 8, enquanto o antenômero 9
além de sensilas tricóideas e placóideas, possui sensilas campaniformes, ampuláceas e,
caracteristicamente, o antenômero 2 apresenta apenas sensilas tricóideas (Tabela 4).
Tetragonisca angustula, por sua vez, apresenta sensilas tricóideas, placóideas e
celocônicas, em que o antenômero 9 reúne além destas, sensilas campaniformes. Já
sensilas basicônicas estão restritas ao antenômero 10. Com exceção do antenômero 1,
que apresenta apenas sensilas tricóideas, os demais antenômeros apresentam sensilas
placóideas (Tabela 4).
As espécies de Plebeia estudadas apresentam diferenças entre si quanto à
ocorrência e distribuição de sensilas. Enquanto P. remota possui apenas sensilas
tricóideas e placóideas, as demais espécies apresentam também sensilas basicônicas e
celocônicas, com maior distribuição das últimas. Plebeia lucii e P. emerina também
apresentam sensilas campaniformes, com maior ocorrência nesta última (Tabela 4).
11
Dentre as espécies de Melipona, M. asilvai e M. crinita apresentam distribuição
semelhante das sensilas tricóideas, placóideas e basicônicas, embora M. asilvai
apresente sensilas celocônicas entre os antenômeros 6 e 10, sensilas placóideas no
antenômero 1 e poros entre os antenômeros 5 e 9 (Tabela 4). Sensilas basicônicas
apresentam distribuição semelhante em M. flavolineata e M. seminigra. Sensilas
celocônicas estão presentes nos antenômeros 3, 4, 5, 7, 8 e 9 de M. flavolineata e
somente no antenômero 10 de M. seminigra, que apresenta também sensila
campaniforme (Fig. 4B). Sensilas ampuláceas estão restritas aos antenômeros 4 e 10 de
M. flavolineata.
O Macho de M. bicolor possui sensilas placóideas entre os antenômeros 2 e 11,
sensilas basicônicas entre os antenômeros 2 e 9 e sensilas celocônicas no antenômero 6.
Sensilas tricóideas sulcadas ocorrem no antenômero 2 (Tabela 4; Fig. 4C).
A percentagem de determinado tipo de sensila ou poro nas antenas de operárias de 15
espécies de Meliponini demonstram que sensilas tricóideas e placóideas estão em todos
indivíduos das diferentes espécies. Sensilas campaniforme, ampuláceas e poros
possuem baixa distribuição e ocorrência entre as antenas. Os antenômeros 9 e 10
reúnem a maior diversidade de sensilas e poros. O gênero Melipona é o único que
apresenta poros em Meliponini e possui a maior diversidade de sensilas.
As espécies de Meliponini ocorre diversidade quanto ao tipo de sensilas
presentes dentro dos diferentes gêneros e espécies. O Dendrograma de similaridade
construído a partir do coeficiente de similaridade de jaccard revelou a existência de um
grupo formado pelas operárias do gênero Melipona e outro pelas demais espécies de
Meliponini, confirmando homogeneidade de tipo e distribuição de sensilas nos
segmentos antenais. Esta análise revelou ainda a formação de um grupo constituído por
Friesella, Friseomelitta, P. remota e S. latitarsis (Fig. 5).
12
Em machos de Euglossa mandibulata (Euglossini) as sensilas tricóideas estão
presentes em todos os segmentos antenais, sendo exclusivas no antenômeros 1 e 2.
Sensilas placóideas e celocônicas apresentam-se do antenômeros 3 ao 11 e sensilas
ampuláceas estão presentes no escapo e se distribuem dos antenômeros 6 ao 10. O
escapo apresenta poucas sensilas tricóideas e alguns poros (Tabela 5; Fig.4D).
Em Emphorini, o macho de Melitoma segmentaria, possui escapo com sensilas
tricóideas e pêlos ramificados (Fig. 4E). Sensilas tricóideas ocorrem na região dorsal e
ventral de toda a antena. Sensilas tricóideas sulcada ocorrem no antenômero 6 (Fig. 4F).
Sensilas celocônicas distribuem-se entre os antenômeros 2 e 11 (Fig. 4G). As sensilas
Placóideas tem localização dorsal dos antenômeros 3 ao 11 (Tabela 5).
Na tribo Eucerini, machos de T. analis apresentam poros e pêlos ramificados no
escapo (Fig. 4H) e sensilas ampuláceas e poros no antenômero 2 (Fig. 6A). As sensilas
tricóideas estão presentes em todos os segmentos antenais, as sensilas placóideas
apresentam-se em alta densidade numérica do antenômero 3 ao 11(Fig. 6B e Fig. 6C) e
as sensilas celocônicas estão presentes entre os antenômeros 3 e 11(Tabela 5).
O Macho de Xylocopa frontalis (Xylocopini) apresenta poros no escapo (Fig.
6D) e no antenômero 2. O pedicelo apresenta poucas sensilas tricóideas e sensilas
ampuláceas na região ventral. Os antenômeros 2 e 3 apresentam sensilas tricóideas
falciformes (Fig. 6E). Nos demais antenômeros é comum a presença de sensilas
tricóideas, sendo que sensilas placóideas e celocônicas ocorrem do antenômero 3 ao 11,
em que neste último ocorre a presença de sensilas basicônicas.
Em macho de Oxaea flavescens (Andrenidae), as sensilas placóideas cobrem a
região dorsal e ventral entre os antenômeros 4 e 11. As sensilas tricóideas localizam-se
preferencialmente na região dorsal de todos os segmentos antenais. A partir do
antenômero 4, sensilas campaniformes aparecem na região ventral.
13
As sensilas tricóideas falciforme estão presentes no antenômero 5 (Fig. 6F) e
poros no antenômero 1 (Fig. 7A). Sensilas celocônicas ocorrem do antenômero 2 ao 11
com exceção do antenômero 6, enquanto sensilas basicônicas estão restritas aos
antenômeros 2 e 11 (Tabela 5). O antenômero 3 apresenta-se mais alongado em relação
aos demais antenômeros com poucas sensilas tricóideas (Fig. 7B). O escapo é curto e
apresenta sensilas tricóideas e poucos pêlos ramificados; o pedicelo possui poucas
sensilas tricóideas.
Em fêmeas de Halictidae aparecem sensilas placóideas que se mostram
alongadas e localizadas pouco abaixo do nível da epiderme (Fig. 7C). Em
Pseudaugochloropsis graminea há apenas três tipos de sensilas, sendo as sensilas
tricóideas localizadas em todos os segmentos antenais, seguidas das sensilas placóideas
localizadas entre os antenômeros 2 e 10 e das sensilas celocônicas, presentes nos
antenômeros 4, 6, 7, 8 e 9 (Tabela 5, Fig. 7D). A abelha noturna Megalopta insignia
apresenta, além das sensilas encontradas em P. graminea, sensilas basicônicas entre os
antenômeros 2 e 10 e campaniforme nos antenômeros 2, 3, 6, 7, 9 e 10 (Tabela 5).
Sensilas tricóideas falciformes ocorrem nos antenômeros 1 e 2, sendo que os
antenômeros 6, 7 , 9 e 10 apresentam todos os tipos de sensilas.
Em fêmeas de Ptiloglossa sp (Colletidae), sensilas tricóideas estão presentes em
todos os segmentos antenais, sendo exclusivas no escapo, pedicelo e antenômero 1 e 2.
Sensilas placóideas e campaniformes ocorrem dos antenômeros 3 ao 10, sensilas
celocônicas estão presentes nos antenômeros 4, 5, 7 e 10, e sensilas ampuláceas estão
restritas ao antenômero 10 (Tabela 5).
14
FIGURAS
Figura 1. Micrografia eletrônica de varredura das diferentes sensilas encontradas na antena de
abelhas. A - Sensila tricóidea (tr). Barra = 1 µm; B - Sensila tricóidea falciforme (trf). Barra = 10 µm;
C - Sensila tricóidea sulcada (trs). Barra = 10 µm; D - Sensila placóidea (pl). Barra = 20 µm; E - Sensila
basicônica (ba). Barra = 20 µm; F - Sensila celocônica (co). Barra = 10 µm; G - Sensila campaniforme
(ca). Barra = 10 µm.
15
Figura 2. Micrografias eletrônicas de varredura de diferentes sensilas, pêlos e poros encontradas na
antena de abelhas. A - Sensila ampulácea (a). Barra= 10 µm; B - Pêlo liso (p). Barra= 100 µm; C - Pêlo
ramificado (pr). Barra= 100 µm; D - Poro (po) e tricóidea (tr). Barra= 100 µm.
16
Figura 3. Micrografias eletrônicas de varredura de diferentes sensilas e pêlos encontrados na
antena de abelhas. A - Escapo de macho de Apis mellifera mostrando sensila tricóidea (tr) e pêlos
compridos e ramificados (pr). Barra = 100 µm; B - Sensila placóidea (pl) e sensilas tricóideas (tr) no
antenômero 3 de Apis mellifera. Barra = 20 µm; C - Porção apical da antena de macho de A. mellifera,
demonstrando o conjunto de sensila tricóidea (tr),sensila placóidea (pl) e sensila campaniforme (ca),
sensila basicônica (ba) e agrupamento de sensila celocônica (co) . Barra= 20 µm. D - Grupo completo de
sensila tricóidea (tr), sensila placóidea (pl), sensila basicônica (ba), sensila celocônica (co), sensila
campaniforme (ca) e sensila ampulácea (a) no antenômero 9 de operária de Bombus atratus. Barra= 30
µm; E - Grupo completo de sensilas tricóidea (tr), celocônica (co), campaniforme (ca) e placóidea (pl) no
antenômero de macho de Bombus atratus. Barra = 30 µm. F – Sensila tricóidea (tr) e faixa longitudinal
sem sensila (setas) entre a região ventral e dorsal em antena de macho de Bombus atratus. Barra= 20 µm.
17
Figura 4. Micrografias eletrônicas de varredura de diferentes sensilas, pêlos e poros encontrados na
antena de abelhas. A - Grupo completo de sensilas tricóidea (tr), sensila basicônica (ba), sensila
celocônica (co), sensila placóidea (pl) no antenômero 10 de rainha de Bombus atratus. Barra = 20 µm. B -
Sensila campaniforme (ca), sensila tricóidea (tr) e sensila basicônica (ba) no antenômero 10 de Melipona
seminigra. Barra = 10 µm. C - Sensilas tricóidea sulcada (trs) e sensila tricóidea (tr) no antenômero 2 de
macho de Melipona bicolor. Barra = 10 µm. D - Poros (po) e sensila tricóidea (tr) no escapo de macho de
Euglossa mandibulata. Barra = 20 µm. E - Pêlos ramificados (pr) e sensila tricóidea (tr) no escapo de
macho de Melitoma segmentaria. Barra = 100 µm. F - Sensila tricóidea sulcada (trs), sensila basicônica
(ba), sensila placóidea (pl) e sensila celocônica (co) no antenômero 6 de macho de Melipona bicolor
.Barra = 20 µm. G - Sensila celocônica (ce), sensila placóideas (pl) e sensila tricóidea (tr) no antenômero
11 de macho de Melitoma segmentaria. Barra = 20 µm. H - Poros (po) e pêlos ramificados (pr) no escapo
de macho de Thygater analis. Barra = 10 µm.
18
UPGMA
Jaccard'sCoefficient
M.asilvae
M.flavolineata
M.crinita
M.seminigra
F. schrottkyi
S.latitarsis
F.xanthopleura
F. varia
P.remota
T.goettei
T. angustula
P.emerina
P. wittimanni
S. tenuis
0,52 0,6 0,68 0,76 0,84 0,92 1
Coeficiente de Jaccard
i
Figura 5. Dendrograma de similaridade de sensilas distribuídas nos diferentes
segmentos antenais de espécies de abelhas da tribo Meliponini.
19
Figura 6. (A-F) Micrografias eletrônicas de varredura de diferentes sensilas e de poro encontrados
na antena de abelhas. A - Sensila ampulácea (a), sensila tricóidea (tr) e poros no antenômero 2 de T.
analis. Barra = 10µm. B - Sensila placóidea (pl) em alta densidade numérica e sensila tricóidea (tr) no
antenômero 3 de macho de T. analis. Barra = 100 µm. C - Aspecto geral da densidade numérica de sensila
placóidea (pl) e sensila tricóidea (tr) no antenômero 4 do macho T. analis. Barra = 20 µm. D - Poros (po)
e sensila tricóidea (tr) no escapo de macho de Xylocopa frontalis. Barra = 30 µm. E - Sensilas tricóidea
falciforme (trf), sensila tricóidea (tr) e sensila celocônica (co) no antenômero 2 de macho de Xylocopa
frontalis. Barra = 10 µm. F - Sensila tricóidea falciforme (trf) e sensila placóidea (pl) no antenômero 5 de
macho de Oxaea flavescens. Barra = 10 µm.
20
Figura 7. Micrografias eletrônicas de varredura de diferentes sensilas e de poro encontrados na
antena de abelhas. A - Poros (po) e sensila tricóidea (tr) no antenômero 1 de macho de Oxaea
flavescens. Barra = 10µm. B - Antenômero 3 mais alongado e com sensilas tricóideas de macho de O.
flavescens. Barra = 200 µm. C - Sensila placóidea maior (pl), sensila tricóidea (tr), sensila celocônica (co)
e sensila campaniforme no antenômero 9 de fêmeas de Pseudaugoclhoropsis graminea. Barra = 10 µm. D
- Sensila tricóidea (tr),sensila placóidea (pl) e sensila celocônica (ce) no antenômero 9 de fêmeas de
Pseudaugoclhoropsis graminea. Barra = 10 µm.
21
TABELAS
Tabela 2. Distribuição de sensilas nas antenas de rainha (R), macho ( ) e operária ( )
de Apis mellifera (Apini).
Antenômero
Casta/
Sexo
Es.
Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
R
T T T T
PL
CO
T
PL
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PR
T T
T
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
P
T T T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
CA
A
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
CA
T = sensila tricóidea; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica; BA = sensila
basicônica; A = sensila ampulácea; CA = sensila campaniforme; P = pêlo liso; PR =
pêlo ramificado; PO = poro; Es = escapo; Ped = pedicelo.
22
Tabela 3. Distribuição de sensilas nas antenas de rainha (R), macho ( ) e operária ( )
de Bombus atratus (Bombini).
Antenômero
Casta/
Sexo
Es.
Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
R
T T
T
T
PL
T
PL
CO
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T T T
CA
T
PL
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
T T T T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T = sensila tricóidea; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA = sensila
basicônica; A = sensila ampulácea; CA = sensila campaniforme; PO = poro; Esc =
escapo; Ped = pedicelo.
23
Tabela 4. Distribuição de sensilas nas antenas de operária ( ) e macho ( ) de diferentes espécies de Meliponini.
Antenômero
Espécie
Casta/
Sexo
Esc. Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Friesella schrottkyi
T
T T T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
BA
Friseomelitta varia
T T T T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
Friseomelitta xanthopleura
T T T
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
Melipona asilvai
T T T
PL
T
PL
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
PO
T
PL
BA
CO
PO
T
PL
BA
CO
PO
T
PL
BA
CO
PO
T
PL
BA
CO
PO
T
PL
BA
CO
CA
Melipona crinita
T T T T
PL
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
Melipona flavolineata T T T T
PL
BA
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
A
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
A
T = sensila tricóidea; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA = sensila basicônica; A = sensila ampulácea; CA =
sensila campaniforme; PO = poro; Esc = escapo; Ped = pedicelo.
24
Tabela 4. Distribuição de sensilas nas antenas de operária ( ) e macho ( ) de diferentes espécies de Meliponini (continuação).
Antenômero
Espécie
Casta/
Sexo
Esc. Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Melipona seminigra T T T
T
PL
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
CA
Melipona bicolor T T T
T
TS
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
Plebeia emerina T T
T
PL
T
PL
CO
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
BA
Plebeia lucii T T
T T
PL
CO
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CA
T
PL
T
PL
CO
T
PL
BA
T = sensila tricóidea; TS = sensila tricóidea sulcada; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA = sensila basicônica;
A = sensila ampulácea; CA = sensila campaniforme; PO = poro; Esc = escapo; Ped = pedicelo.
25
Tabela 4. Distribuição de sensilas nas antenas de operária ( ) e macho ( ) de diferentes espécies de Meliponini (continuação).
Antenômero
Espécie
Casta/
Sexo
Esc. Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Plebeia remota T
T
T
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
Plebeia wittmanni T
T
T
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
BA
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
BA
Tetragona goettei T
T
T
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
CO
Tetragonisca angustula T
T
T
T
PL
CO
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
CO
CA
T
PL
BA
Scaura latitartis T
T
T
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
P
BA
Scaura tenius T
T
T
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CA
A
T
PL
T = sensila tricóidea; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA = sensila basicônica; A = sensila ampulácea; CA =
sensila campaniforme; PO = poro; Esc = escapo; Ped = pedicelo.
26
Tabela 5. Distribuição de sensilas nas antenas de operárias ( ) e machos ( ) de abelhas solitárias.
Antenômero
Tribo / Espécie
Casta/
Sexo
Esc. Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Euglossini
Euglossa mandibulata T
PO
T
A
T T T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
A
T
PL
CO
A
T
PL
CO
A
T
PL
CO
A
T
PL
CO
A
T
PL
CO
Emphorini
Melitoma segmentaria T T T T
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
TS
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
Eucerini
Thygater analis T
PR
PO
T
T
T
A
PO
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
T
PL
Xylocopini
Xylocopa frontalis T
PO
T
A
T
T
TF
PO
T
TF
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
BA
CO
T = sensila tricóidea; TF = sensila tricóidea falciforme; TS = tricóidea sulcada; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA =
sensila basicônica; A = sensila ampulácea; CA = sensila campaniforme; PO = poro; Esc = escapo; Ped = pedicelo; PR = pêlo ramificado.
27
Tabela 5. Distribuição de sensilas nas antenas de operárias ( ) e machos ( ) de abelhas solitárias (continuação).
Antenômero
Tribo / Espécie
Casta/
Sexo
Esc. Ped. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Andranidae/ Oxaeinae
Oxaea flavescens T
PR
T
A
T
PO
A
T
BA
CO
A
T
CO
T
PL
CO
CA
A
T
TF
PL
CO
CA
T
PL
CA
A
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
Halictidae/Augochlorini
Megalopta insignia T T T
TF
T
TF
PL
BA
CA
T
PL
BA
CA
T
PL
BA
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
T
PL
BA
CO
CA
T
PL
BA
CO
CA
--
Pseudaugoclhoropsis graminea T T T
TF
T
TF
PL
T
PL
T
PL
CO
T
PL
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
CO
T
PL
--
Colletidae
Ptiloglossa sp T T T T T
PL
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CA
T
PL
CO
CA
T
PL
CA
T
PL
CA
T
PL
CO
CA
A
--
T = sensila tricóidea; TF = sensila tricóidea falciforme; TS = tricóidea sulcada; PL = sensila placóidea; CO = sensila celocônica, BA =
sensila basicônica; A = sensila ampulácea; CA = sensila campaniforme; PO = poro; Esc = escapo; Ped = pedicelo; PR = pêlo ramificado.
28
DISCUSSÃO
Diferentes tipos de sensilas tricóideas, como tricóidea sulcada e tricóidea
falciforme, foram observados entre as espécies. Os sulcos presentes ao longo da sensila
tricóidea sulcada poderiam abrigar poros e, em conjunto a capacidade de articulação da
base do pêlo, conciliar função quimio e mecanorreceptora. DIEHL et al., (2003) citam que
em Triatoma infestans (Hemiptera: Reduviidae) pequenas projeções da cutícula, bem
reduzidas em relação ao pêlo das sensilas tricóideas, denominado pegs, quando sulcados
parecem comportar poros. Contudo, OCHIENG et al. (2000) e GAO et al. (2007)
descartaram qualquer função quimiorreceptora em sensila tricóidea sulcada em antenas de
espécies de Microplitis (Hymenoptera: Braconidae) após o corte transversal destas sensilas
não revelar a presença de poros e inervasão na região da linfa.
Em sensilas tricóideas falciformes a função quimio e mecanorreceptora pode
ocorrer, observada a presença de poros em outros Hymenoptera. ROCHA et al., (2007)
descreveram nas regiões dorsal e ventral das antenas do parasitóide Gryon gallardoi
(Hymenoptera: Scelionidae), sensilas falciformes com poros e curvadas para o ápice da
antena. CAVE & GAYLOR (1987) descreveram sensilas falciformes alternativamente com
sensila tricóidea curvata, relacionando-as à função quimiorreceptora em Telenomus
reynoldsi (Hymenoptera:Scelionidae).
Sensilas placóideas possuem comprovada função olfativa (McINDOO, 1914;
KAISSLING e RENNER, 1968; OCHIENG et al. 2000). A presença geral deste tipo de
sensila nos antenômeros das abelhas estudadas indicam que a função olfativa, comum a
todas as espécies, é desempenhada por este tipo de sensila que varia em quantidade e forma
29
entre os sexos e castas. A ocorrência somente de sensilas placóideas e tricóideas nas
antenas sugerem que sensilas placóideas podem ter eficiência diferenciada entre as
espécies, pois a ausência na antena de outras sensilas com função quimiorreceptoras, como
sensilas basicônicas e campaniforme, exigiria por parte das placóideas melhor desempenho
individual em relação aos diferentes estímulos químicos. Tal fato poderia ser comprovado
em uma condição de mesma densidade numérica de sensilas e desempenho diferenciado da
abelha em alguma atividade, e, também pela maior densidade de sensilas como garantia de
melhor desempenho em uma atividade. GRAMACHO et al.(2003), trabalhando com
operárias de A. mellifera africanas e européias, consideradas com hábitos higiênicos e não
higiênicos, respectivamente, considerando o melhor desempenho em reconhecer e remover
pupas doentes ou feridas observaram alta densidade de sensilas placóideas nos antenômeros
da extremidade das antenas destas abelhas, muito embora não haja diferenças significativas
quanto ao número de placóideas entre africanas e européias. OCHIENG et al. (2000) citam
que a capacidade específica de sensilas placóideas em antenas de machos em identificar
odores de fêmeas e voláteis de plantas já foi comprovada em Hymenoptera. O elevado
número de sensilas placóideas nas antenas de machos representa a maior diferença em
relação ao número total de sensilas quando comparada à rainha e operária em A. mellifera
(BROCKMANN & BRÜCKNER, 2001).
Sensilas basicônicas são indicadas como de função quimiorreceptora
(SNODGRASS, 1956; MARTINI & SCHMIDT, 1984). A função olfativa de sensilas
basicônicas de diferentes formatos em antenas de Diptera é sugerida por SUKONTASON
et al. (2004).
30
Sensilas celocônicas são normalmente órgãos higrorreceptores (KUWABARA e
TAKEDA, 1956; REBORA et al., 2007). A forma das sensilas higrorreceptoras pode ser
variada entre as espécies. TICHY & LOFTUS (1996) citam que entre as formas mais
comuns estão as sensilas celocônicas, estilocônicas e basicônicas. KUWABARA &
TAKEDA (1956) conferem as sensilas ampuláceas função higrorreceptora. Sensilas
ampuláceas são reconhecidas como o local de ocorrência de receptores de CO
2
em antenas
de espécies de Atta (KLENEIDAM & TAUTZ, 1996; KLEINEIDAM et al., 2000).
Sensilas ampuláceas possuem baixa ocorrência entre as espécies estudadas, o que pode
indica que a função higrorreceptora ou detectora do teor de CO
2
atmosférico pode estar
sendo desempenhada por outro tipo de sensila ou que tal aspecto da condição climática tem
menor relevância para a maioria das espécies estudadas.
Sensilas campaniformes possuem baixa distribuição entre os antenômeros e entre as
espécies de abelhas estudadas. DIETZ e HUMPHREYS (1971) citam que sensilas
campaniformes apresentam função termorreceptora, higrorreceptora ou de percepção na
concentração de CO
2.
Contudo, a função termorreceptora foi especificada por MUST et al.
(2006), que citam a presença de células termorreceptoras em sensilas campaniforme de
Apis mellifera.
A maior distribuição de sensilas entre os antenômeros e na região ventral e dorsal da
antena de operárias que em rainhas e operárias de A. mellifera e B. atratus sugere que as
operárias estão melhor adaptadas para a execução das tarefas internas e externas à colônia,
que demandam melhor percepção ambiental. Mesmo podendo haver contribuição do macho
em tarefas relacionadas ao provimento da colônia, sua participação normalmente é menor
do que as operárias. CARVALHO et al (2001) constataram que em flores de uma espécie
31
da família Solanaceae, as operárias de quarenta diferentes espécies sociais de abelhas
representavam mais que três vezes os machos na visitação floral. Machos possuem um
grupo mais deslocado de sensilas para a extremidade da antena e a presença de mais um
antenômero, poderia permitir a melhor exposição das sensilas a estímulos olfativos
específicos como feromônios
,
por vezes mais necessários para localização da fêmea no
momento da cópula. Neste trabalho a avaliação visual demonstra que a densidade de
sensilas placóideas e tricóideas é maior em machos ao longo da antena, denotando uma
maior sensibilidade olfativa. STORT & MORAES-ALVES (1999) e BROCKMANN &
BRÜCKNER (2001) demonstraram que machos de A. mellifera possuem quase oito vezes
mais sensilas placóideas do que operárias, adequando-os melhor à localização da fêmea
durante a cópula.
A função sensitiva dos pêlos presentes no escapo de B. atratus e a relação destes
serem ramificados ou lisos em machos e fêmeas, respectivamente, permanece sem
informações sobre sua pertinência sensorial, observada a necessidade de uma base
articulável e conjunto de inervação que se conecte a sua base.
Sensilas campaniformes possuem maior distribuição em B. atratus. A percepção da
umidade de modo mais acurado permite ao inseto determinar as condições metereológicas
mais apropriadas para o forrageamento ou, aliado ao aparato olfativo, determinar o melhor
local e condições do alimento a ser coletado. KLEINEIDAM & TAUTZ (1996) afirmam
que os parâmetros climáticos como umidade, temperatura e a concentração de CO
2
têm um
impacto direto sobre o desenvolvimento da cria e o desempenho da colônia inteira. Em
Bombus terrestris operárias com o corpo maior realizando tarefas externas ao ninho,
possuem maior número e densidade de sensilas olfatórias antenais, sendo estas sensilas
32
mais sensíveis a odores do que a de operárias menores realizando a tarefas internas ao
ninho (SPAETHE et al., 2007).
Em operárias de Meliponini, as diferenças entre os tipos de sensilas são maiores
entre os gêneros que entre as espécies do mesmo gênero. Tais diferenças pode ser resultado
da competição gerada pela maior proximidade de colônias de Meliponini, que pela disputa
de recursos entre as espécies da mesma tribo ou com outras de tribos diferentes,
desenvolveriam aparato sensorial diversificado. MICHENER (2000) cita a existência de
várias centenas de espécies e a que a dispersão de novos ninhos em Meliponini é distinto de
Apini. A dispersão a longas distâncias por enxames é impossível, pois uma nova rainha vai
para novo ninho, construído por operárias do velho ninho, que gradualmente se transferem
para lá.
No macho estudado em Meliponini a distribuição de sensilas demonstra ser mais
equilibrada entre os segmentos antenais em relação a Apini e Bombini. Contudo,
comparações entre as sensilas antenais de machos, com diferentes graus de agressividade
de espécies de A. mellifera, não revelou diferenças entre espécies (STORT & MORAES-
ALVES, 1999).
Diferenças nas sensilas antenais entre A. mellifera e espécies de Meliponini parecem
traduzir a maior capacidade de A. mellifera. GOULSON (2003) cita que abelhas exóticas
possuem alta capacidade de consumo de alimentos, diminuindo a sua oferta para as
espécies nativas, o que pode resultar em mudanças na estabilidade de suas populações. Apis
mellifera possui capacidade de forragear em temperatura mais baixas o que lhe permite
explorar as flores mais cedo em relação às abelhas sem ferrão. MENEZES et al (2007),
estudando a competição entre polinizadores de Schefflera arboricola, concluíram que
33
quando A. mellifera compete pelos mesmos recursos florais, faz com que as abelhas
Scaptotrigona postica visitem três vezes mais flores e mudem o recurso preferencialmente
coletado de polém para néctar. STORT & BARELLI, (1981) citam que S. postica apresenta
menor quantidade de sensilas placóideas, campaniforme e ampuláceas que A. mellifera.
STORT & MORAES-ALVES (1998) sugerem que esta diferença permite a A. mellifera
perceber com maior eficiência os estímulos olfativos e variações de temperatura e umidade,
condições necessárias para iniciar as atividades de forrageamento mais cedo e prever se as
condições adequadas de forrageamento permanecerão até mais tarde.
A diferente distribuição de sensilas nos antenômeros em Melipona, Plebeia,
Friesella e Frieseomellita em Meliponini, pode ser decorrente da habilidade ou necessidade
das espécies de tais gêneros em explorar fonte diversificada de recursos. Em Melipona a
homogeneidade de tipo e distribuição de sensilas foi suficiente para gerar grupo distinto das
demais espécies de Meliponini em um dendrograma de similaridade, muito embora
algumas espécies do gênero Plebeia possuam diversidade de tipos de sensilas semelhante a
Melipona. As espécies do gênero Scaura e Plebeia demonstraram diferenças contrastantes
que não permitiram a formação de um grupo em separado. LORENZON &
MATRANGOLO (2005) observaram que na exploração de recursos florais e não florais,
M. asilvai, M. quinquefasciata e P. flavocincta apresentaram maior abundância total e
diversidade na exploração destes recursos em relação a F. silvestrii e F. flavicornis.
Entre os machos de diferentes tribos, com estilos eusocial diurno e solitário diurno,
pode-se observar a marcante presença de sensilas basicônicas em macho de M. bicolor,
semelhante ao observado nas operárias da tribo Meliponini. Em A. mellifera e B. atratus os
machos possuem baixa distribuição de sensilas basicônicas, distintas da acentuada
34
distribuição observada em suas respectivas operárias e rainhas. Entre os machos solitários
diurnos os tipos de sensilas variam de três a seis de O. flavencens, X. frontalis, E.
mandibularis, M. segmentaria e T. analis. Destaca-se nestas espécies a presença de sensila
tricóidea como a tricóidea falciforme. As espécies de machos solitários diurnos apresentam
baixa freqüência de sensilas basicônicas e alta de sensilas campaniformes, sensilas
ampuláceas e poros.
A presença de poros nas antenas de machos de Eucerini, Euglossini, Xylocopini e
em operárias de Meliponini podem estar ligadas à liberação de substâncias com
características de feromônios relacionados à interação entre macho e fêmea. ROMANI et
al. (2005) mencionam que machos da vespa Polistes dominulus vibram a antena e mantém
contato com a antena da fêmea antes e durante a cópula e propõem que áreas com poros,
ligados a glândulas, são pontos de liberação de feromônios sexuais voláteis na antena desta
espécie. ROMANI et al. (2003), sugere que em Bombus pascuorum e Xylocopa violacea, a
presença de poros está relacionada a sítios de liberação de feromônios necessários à
interação entre fêmea e macho. MARQUES-SILVA et al. (2006) descreveram a presença
de glândulas do tipo III que liberam secreções através de poros simples na superfície na
antena da formiga Dinoponera lucida e fraca reação a testes histoquímicos quanto à
presença de carboidratos e proteínas, sugerindo que pelo menos algum dos hidrocarbonetos
necessários à produção de compostos ligados à comunicação, possam ser produzidos por
este tipo de glândula localizada na antena. CRUZ-LANDIN & ABDALLA (2002)
mencionam que este mesmo tipo de glândula esta presente nas antenas de A. mellifera e em
Meliponini.
35
Machos de E. mandibularis são polinizadores de orquídeas e possuem probóscide
longa para explorar nectários (MICHENER, 2000). BORRELL (2004) cita que em
Euglossa imperialis o modo de retirada do néctar por sucção torna-se mais eficiente quando
a sua concentração em sacarose esta em torno de 35%, o que reduz a sua viscosidade e
aumenta a sua fluidez. Machos de E. mandibularis apresentam muitas sensilas ampuláceas
e a função higrorreceptor dessas sensilas associada à relação direta entre umidade do ar e a
concentração do néctar sugerem necessidade de monitoramento metereológico para
obtenção de néctar com viscosidade adequada à sucção por parte dos Euglossini. Espécies
do gênero Bombus também apresentam probóscide longa e HARDER (1986) cita que
viscosidade do néctar somente afeta as taxas de ingestão em Bombus quando a
concentração em sacarose for superior a 35 ou 45%. Em operárias de B. atratus observou-
se a presença de sensilas relacionadas à detecção de umidade, pois apresentam considerável
número de sensilas campaniformes. Em geral, espécies de Bombus iniciam seu
forrageamento nas primeiras horas do dia, momento de baixa temperatura e alta umidade
relativa do ar. Em B. atratus a função higrorreceptora poderia estar sendo executada pelo
conjunto de sensilas celocônicas dado o comportamento das espécies deste gênero em
reconhecer os níveis adequados de CO
2
dentro do ninho e estabelecer um influxo de ar
fresco pelo movimento das asas. Sensilas campaniforme podem resguardar a função de
perceber a concentração de CO
2,
pois
WEIDENMULLER et al. (2002) observaram que em
B. terrestris aumento nos níveis de CO
2
e de temperatura incitaram o batimento de asas,
enquanto um aumento de umidade não teve o mesmo efeito.
Macho de T. analis apresenta muitas sensilas placóideas e tricóideas e baixa
ocorrência de sensilas ampuláceas, sendo estes três tipos as únicas sensilas encontradas nas
36
suas antenas. Contudo, sensilas placóideas apresentam-se em alta densidade numérica,
parecendo compensar a ausência de outros tipos de sensilas com caráter quimiorreceptor.
Poros localizados no escapo e no segundo antenômero podem contribuir no processo de
comunicação entre macho e fêmea durante a cópula pela liberação de substâncias de
atração ou reconhecimento.
Entre as fêmeas de Colletidae e Halictidae observa-se um gradiente positivo quanto
à distribuição e tipos de sensilas a partir da solitária diurna Pseudaugochloropsis graminea,
da solitária crepuscular Ptiloglossa sp até a solitária noturna M. insignia, havendo
incremento ou aparecimento de sensilas campaniforme, basicônicas e falciforme. Mesmo
possuindo menor diversidade de tipos de sensilas nas antenas em relação às abelhas
eussociais, o forrageamento em horas do dia de pouca luz parece exigir da abelha noturna
melhor aparato para localização das fontes de alimento em relação às solitárias diurnas e
solitárias crepusculares estudadas. KELBER et al, (2006) mencionam que o estilo
crepuscular e noturno se desenvolveu em abelhas como maneira de explorar
alternativamente as fontes de alimentos como de planta com flores que somente abrem a
noite, com menor competição, menor predação e ataque de parasitas de ninhos. WCISLO et
al. (2004) citam que Megalopta genalis e Megalopta ecuadoria possuem hábito noturno
bimodal, com atividades após o anoitecer e antes do amanhecer, permitindo estratégia de
escape de endoparasitas e predadores. A exploração de recursos vegetais durante horas do
dia de menor disponibilidade de luz leva uma correlação de que abelhas diurnas localizam a
fonte de alimento mais por orientação visual e que noturnas com auxilio de aparato
olfatório localizado nas antenas. Contudo os olhos das abelhas crepusculares e noturnas
parecem em algumas espécies também serem mais desenvolvidos em relação às diurnas,
37
apresentando maior comprimento dos olhos, maior diâmetros de ocelos, maior número e
diâmetro dos omatidios (KELBER et al. 2006; WARRANT et al. 2006). Em relação às
diurnas A. mellifera e Lasioglossum leucozonium, M. genalis (noturna) possui adaptações
na óptica que permite visão em ambiente de pouca luz (GREINER et al. 2004). Assim nas
abelhas crepusculares a nas noturnas as sensilas teriam um papel semelhante às das abelhas
de hábitos diurnos.
As sensilas antenais tem sido utilizadas como característica útil na determinação das
relações filogenéticas em alguns insetos (FAUCHEAUX et al., 2006; WCISLO, 1995).
Entretanto nas abelhas estudadas não há variação de tipos de sensilas encontradas entre as
espécies que permitam uma polarização destes caracteres para atuar com valor filogenético.
38
CONCLUSÃO
• Sensilas tricóideas estão presentes em todas os segmentos antenais de todas as espécies
estudadas, variando em forma, ornamentação, tamanho e distribuição;
• Sensilas placóideas estão presentes em todas as espécies nos antenômeros;
• Não há variação de tipos de sensilas que permitam uma padronização nestas espécies
para atuar com valor filogenético;
• Os tipos e distribuição das sensilas das antenas de abelhas estão relacionadas com o grau
de sociabilidade e hábitos de forrageamento.
39
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