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SILEIMAR MARIA LELIS
Biologia reprodutiva de Bidens segetum Mart. ex Colla
(Heliantheae, Asteraceae)
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Viçosa, como parte das
exigências do Programa de Pós-Graduação
em Botânica, para obtenção do título de
Magister Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS – BRASIL
2008
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Ficha catalográfica preparada pela Seção de Catalogação e
Classificação da Biblioteca Central da UFV
T
Lelis, Sileimar Maria, 1976-
L541b Biologia reprodutiva de Bidens segetum Mart. ex
2008 Colla (Heliantheae, Asteraceae) / Sileimar Maria Lelis.
– Viçosa, MG, 2008.
xx, 45f. : il. (algumas col.) ; 29cm.
Orientador: Milene Faria Vieira.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal de
Viçosa.
Referências bibliográficas: f. 38-45..
1. Bidens segetum. 2. Asteraceae. 3. Fenologia vegetal.
4. Botânica. 5. Zona da Mata (MG : Mesorregião).
I. Universidade Federal de Viçosa. II.Título.
CDD 22.ed. 583.99012
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ii
Ao meu filho, Bernardo, pelo amor,
carinho e compreensão, é para você que
dedico este trabalho.
iii
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal de Viçosa e ao Departamento de Biologia Vegetal, pela
oportunidade de realizar o Mestrado.
À Secretaria da Educação do Estado de Minas Gerais, por ter-me concedido o
afastamento da Escola em que sou lotada e pelo apoio Financeiro.
À Milene Faria Vieira, minha orientadora, por ter me proporcionado essa experiência
maravilhosa e pelos sábios ensinamentos e paciência que tanto que me acrescentaram,
não só profissionalmente como também pessoalmente.
Ao Professor Wagner por acreditar no meu potencial.
Ao Professor Lúcio e Amanda, pela grande colaboração nas identificações das abelhas.
À banca examinadora pelas valiosas sugestões e críticas construtivas que muito
contribuíram para o término desse trabalho.
Ao Ângelo e Francine pela prestatividade, carinho e simpatia.
Aos funcionários do herbário, em especial o Celso, Sr. Zé pelo apoio, atenção e
amizade.
iv
Á minha mãe que cuidou do meu filho com todo carinho, para que eu pudesse dedicar o
máximo aos estudos, principalmente quando fazia a disciplina Fisiologia vegetal.
Obrigada pelo apoio e amor incondicionais.
Ao Bernardo, obrigada pelos abraços e beijos que me fortaleciam e peço desculpas
pelos momentos de ausência nesses dois anos.
Às minhas irmãs Cimone e Léa e sobrinhos que mesmo longe, souberam me dar forças
e incentivo nos momentos difíceis.
Ao Fernando que embora não tenha me acompanhado durante todo o Mestrado, foi
muito especial na etapa final, paciente e compreensivo. E obrigada por me acompanhar
ao campo nos finais de semana e feriados, após dias cansativos de trabalho.
Às amigas do Mestrado e de toda a vida, Izabela Maria, Lívia Maria, Márcia Maria e
Rúbia Maria, pessoas maravilhosas, pelo apoio, paciência, amizade e carinho. Sempre
presentes, dividindo comigo momentos de tristeza, ansiedade, dúvida e acima de tudo os
momentos divertidos, felizes e as conquistas. Os melhores e inesquecíveis momentos da
minha vida, durante esses dois anos de Mestrado, devo a vocês Marias. Sentirei muita
saudade...
Às companheiras da Biologia reprodutiva, Rúbia, pelo apoio, amizade e idéias
brilhantes e à Kelem pelo profissionalismo ao me ajudar nas identificações das
borboletas.
Aos amigos Jaquelina, Thiaguinho, Elídio, Pedro Paulo, Zé, Grace, Luzia, Celice,
Mariana, Valquíria e Wendel pela boa vontade, amizade e prestatividade.
Aos funcionários da Escola em que trabalho, em especial aos amigos Cida, Edcarlos,
Sãozinha e Donizete, pelo modo carinhoso com que me ajudaram.
Ao Paulo e Josy da Fitotecnia, pela ajuda nos testes e fotos.
Aos motoristas, especialmente Sr. Jorge pela prestatividade e boa vontade.
E enfim a todos que contribuíram para realização deste trabalho.
v
BIOGRAFIA
Sileimar Maria Lelis, filha de Áurea Maria Rezende e Antônio Moreira Lelis,
nasceu em Canaã, MG.
Ingressou no curso de Ciências Biológicas na UEMG, Campus Carangola, MG,
graduando-se em 1999.
Em 2001, concluiu o curso de Especialização em Biologia pela UFLA e FAEPE,
Lavras, MG.
No ano de 2006, iniciou o curso de Mestrado em Botânica na Universidade Federal
de Viçosa, concluindo em junho de 2008.
vi
SUMÁRIO
Página
RESUMO............................................................................................................ viii
ABSTRACT........................................................................................................ ix
1. INTRODUÇÃO .............................................................................................. 1
1.1. Objetivo geral........................................................................................... 4
1.2. Objetivos específicos ............................................................................... 4
2. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................ 5
2.1. Local de estudo ........................................................................................ 5
2.2. Espécie estudada ...................................................................................... 6
2.3. Fenologia.................................................................................................. 8
2.4. Morfologia floral e biologia floral ........................................................... 8
2.5. Longevidade de capítulos e dinâmica de abertura de suas flores............. 9
2.6. Sistema reprodutivo ................................................................................. 9
2.6.1. Teste de polinização........................................................................... 9
2.6.2. Qualidade e viabilidade de sementes ................................................. 10
2.7. Visitantes florais ...................................................................................... 10
3. RESULTADOS............................................................................................... 12
3.1. Fenologia.................................................................................................. 12
3.2. Morfologia e biologia floral..................................................................... 13
3.3. Longevidade de capítulos e dinâmica de abertura de suas flores............. 18
3.4. Sistema reprodutivo ................................................................................. 21
3.5. Visitantes florais e polinizadores............................................................. 22
vii
4. DISCUSSÃO .................................................................................................. 31
5. CONCLUSÕES GERAIS .............................................................................. 37
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................ 38
viii
RESUMO
LELIS, Sileimar Maria Lelis, M. Sc., Universidade Federal de Viçosa, junho de 2008.
Biologia reprodutiva de Bidens segetum Mart. ex Colla (Heliantheae,
Asteraceae). Orientadora: Milene Faria Vieira. Co-orientadores: Lúcio Antonio de
Oliveira Campos e Wagner Campos Otoni.
Objetivou-se estudar a biologia reprodutiva de Bidens segetum, em população
natural localizada em fragmento de Floresta Estacional Semidecídua, denominado
Estação de Pesquisa, Treinamento e Educação Ambiental Mata do Paraíso, em Viçosa
(20˚45’S e 42˚54’W), na Zona da Mata do Estado de Minas Gerais. No período de maio
de 2006 a maio de 2008, foram marcados 17 indivíduos para o acompanhamento
fenológico e observações sobre a biologia das flores e dos capítulos, sistema
reprodutivo e polinizadores. Foram acompanhados 54 capítulos, da antese das primeiras
flores até a dispersão dos diásporos, caracterizando-se os diversos aspectos
reprodutivos, inclusive a apresentação secundária de pólen (ASP). Foi testada a
viabilidade das sementes oriundas das polinizações cruzada e aberta, por meio do teste
tetrazólio. Realizou-se o levantamento dos visitantes florais e calculou-se a abundância
de visitas dos principais polinizadores. B. segetum é perenifólia, floresceu de março a
maio, com pico em abril, e frutificou de abril a setembro, com pico em maio. No
primeiro dia do capítulo, as flores liguladas estéreis estavam em pré-antese. No terceiro
dia do capítulo, ocorreu a antese das flores liguladas, que duraram 10 dias. No quarto
dia, ocorreu a antese do primeiro grupo de flores tubulosas. Em cinco dias consecutivos,
96% das flores tubulosas estavam abertas. A antese de cada flor tubulosa iniciou-se às
6:30 h; há liberação dos grãos de pólen sobre os ramos do estilete, caracterizando a ASP
e iniciando a fase estaminada; essa fase durou 10 horas. Logo em seguida, iniciou a fase
pistilada, caracterizada pela exposição das linhas estigmáticas; essa fase prolongou-se
por três dias. No 15
o
dia do capítulo, todas as flores estavam senescentes e no 20º dia, os
diásporos iniciaram o processo de dispersão. B. segetum é auto-incompatível e >87%
das sementes eram viáveis. Foram registradas 58 espécies de borboletas, 18 de abelhas,
três de besouros e três de percevejos visitantes dos capítulos. A polinização foi realizada
por borboletas (83,75% das visitas) e abelhas (16,25%). O presente estudo demonstrou
que B. segetum apresenta floração anual curta, é xenógama e entomófila e ampliou as
informações sobre os insetos antófilos da área estudo, sobretudo borboletas, uma vez
que esses insetos são poucos conhecidos como polinizadores.
ix
ABSTRACT
LELIS, Sileimar Maria Lelis, M. Sc., Universidade Federal de Viçosa, June 2008.
Reproductive biology of Bidens segetum Mart. ex Colla (Heliantheae,
Asteraceae). Adviser: Milene Faria Vieira. Co-advisers: Lúcio Antônio de Oliveira
Campos and Wagner Campos Otoni.
This work aimed to study the reproductive biology of Bidens segetum in a natural
population located in a fragment of a semi-deciduous seasonal forest, denominated Mata
do Paraíso Research, Training and Environmental Education Station in Vicosa,
(20˚45’S and 42˚54’W), Zona da Mata, Minas Gerais. From May 2006 to May 2008, 17
individuals were marked for phenologic follow-up and observations on the biology of
flowers and capitula, reproductive system and pollinators. Fifty-four capitula were
followed up, from anthesis of the first flowers to dispersion of the diaspores,
characterizing several reproductive aspects, including pollen secondary presentation
(PSP). Seed viability originated from cross and open pollinations was tested by applying
the tetrazolium test. Floral visitors were assessed and abundance of visits by major
pollinators was calculated. B. segetum is an evergreen species; flowering from March to
May, with a peak in April and fruit set from April to September, with a peak in May. On
the first day of the capitulum, the sterile ligulate flowers were at pre-anthesis. On the
third day of the capitulum, anthesis of the ligulate flowers occurred, with the flowers
lasting for10 days. On the fourth day, anthesis of the first group of perfect tubulate
flowers occurred. Within five consecutive days, 96% of the tubulate flowers were open.
Anthesis of each tubulate flower started at 6:30 h; pollen grains are released on the style
branches, characterizing PSP and initiating the staminate phase; this phase lasted 10
hours. The pistillate phase initiated immediately after, characterized by the exposure of
stigmatic lines; this phase lasted three days. On the 15th day of the capitulum, all the
flowers were senescent and on the 20
th
day, the diaspores initiated the process of
dispersion. B. segetum is self-incompatible and >87% of the seeds were viable. A total
of 58 species of butterflies, 18 species of bees, three of beetles and three of visiting true
bugs were recorded in the capitula. Pollination was carried out by the butterflies
(83.75% of the visits) and by the bees (16.25%). This study showed that B. segetum
presents short annual flowering, is xenogamous and enthomophilous and has broadened
the information on the anthophilous insects of the area under study, especially
butterflies, since these insects are not well known as pollinators.
1
1. INTRODUÇÃO
A família Compositae Giseke ou Asteraceae Martinov. é considerada a maior e
uma das mais sucedidas bem famílias de angiospermas, compreendendo cerca de 1.535
gêneros e, aproximadamente, 23.000 espécies, que correspondem a 10% de toda flora
fanerogâmica mundial (Pruski & Sancho 2004). Tem ampla distribuição em regiões
tropicais, subtropicais e temperadas (Pruski & Sancho 2004). No Brasil, ocorrem
aproximadamente, 180 gêneros e 1.900 espécies (Barroso et al. 1991).
Compositae está subdividida em três subfamílias e 17 tribos: Barnadesioideae,
com apenas uma tribo, Cichorioideae, com seis tribos e Asteroideae com dez tribos
(Bremer 1994). Pertence a essa última subfamília, a tribo Heliantheae, que compreende
189 gêneros, e 2.500 espécies principalmente do Novo Mundo (Barroso et al. 1991).
Nesta tribo está posicionado Bidens possui cerca de 240 espécies ocorrentes
especialmente nas Américas do Norte e do Sul (Bremer 1994). No Brasil ocorre ca. 13
espécies distribuídas nos estados de São Paulo, Rio de Janeiro, Minas Gerais e Mato
Grosso do Sul (Nakajima 2000).
As asteráceas são de hábitos muito variados; na grande maioria, estão
representadas por espécies herbáceas, anuais ou perenes, subarbustivas ou arbustivas
(Barroso et al. 1991). São caracterizadas por possuírem inflorescências com flores
agregadas denominadas de capítulos. O capítulo é uma estrutura racemosa, com
seqüência centrípeta de abertura das flores, e funciona como uma unidade de
polinização e, por isso, é denominado de pseudanto (Good 1974; Leppik 1977;
Weberling 1989).
2
Outras características das asteráceas são, segundo Bremer (1994), o cálice
modificado em papilho e corola dos tipos tubulosa, ligulada, bilabiada e filiforme. O
androceu é isostêmone, com anteras sinânteras formando um tubo e com deiscências
introrsas; o gineceu possui dois carpelos, ovário ínfero, uniovular. e placentação basilar;
o estilete ramifica-se no ápice, formando dois ramos; as regiões receptivas restringem-se
a quatro linhas estigmáticas localizadas ventralmente às margens da metade inferior de
cada ramo do estilete; o fruto característico é denominado cipsela. A unidade de
dispersão (diásporo) compreende a cipsela, com a semente, e o papilho, quando
presente. A presença de papilho nos frutos garante um mecanismo eficiente de dispersão
dos diásporos (Ferreira et al. 2001).
Em Heliantheae, observam-se flores do raio liguladas e do disco, tubulosas.
Androceu isostêmone com anteras sinânteras e enegrecidas; frutos enegrecidos, devido
a presença de fitomelano em suas paredes (frutos “carbonizados”). Os frutos de Bidens
pode ser reconhecido pela presença de papilho formado por aristas com tricomas
retrorsos (Barroso et al., 1991) e os diásporos são epizoocóricos (Moraes 1997).
A apresentação secundária de pólen (ASP) é universal em Asteraceae e está
associada à protandria. Essa consiste da deiscência precoce das anteras, com a flor ainda
em botão (flor em pré-antese), e liberação dos grãos de pólen no interior do tubo anteral.
Os ramos dos estiletes, ainda justapostos, crescem e passam pelo tubo anteral, arrastando
os grãos de pólen para o exterior da flor, expondo-os aos polinizadores, caracterizando a
ASP (Howell et al. 1993; Yeo 1993). Nessa ocasião, a flor encontra-se na fase
estaminada. Posteriormente, na fase pistilada, os ramos afastam-se e expõem as áreas
estigmáticas (Jones 1976; Grombone-Guaratini et al. 2004; Eiterer 2005; Godinho
2007). Esta dicogamia, ou seja, separação temporal entre as fases estaminada e pistilada
da flor pode gerar conseqüências reprodutivas positivas, visto que favorece a polinização
cruzada (Mani & Saravanan 1999).
Estudos fenológicos em espécies de Asteraceae são poucos se considerada a
diversidade da família. Dentre eles destacam-se os de Moraes (1997), Karam et al.
(2002), Eiterer (2005), Romero & Neto (2005), Ferreira (2006) e Godinho (2007), a
maioria englobando, principalmente, a fenologia reprodutiva. Ferreira (2006) estudou a
fenologia reprodutiva de 61 espécies de Asteraceae em um fragmento florestal do
município de Viçosa, Zona da Mata de Minas Gerais, e verificou que a floração, ocorreu
ao longo de todo o ano. Essa autora mencionou que essas espécies parecem
desempenhar importante papel ecológico, pois são fontes de recursos florais e devem
3
auxiliar na manutenção de populações de animais antófilos, em especial de insetos, e
dispersores, pois, a qualquer período do ano, há espécies em floração e frutificação.
Asteraceae é considerada generalista, ou seja, não possui um único modo
especializado para a polinização. Isto facilita a conquista de novos ambientes e novas
interações entre planta e polinizadores. Esse fato favorece a conquista de novos
ambientes e novas interações entre planta e polinizadores e pode ser um dos fatores
responsáveis pelo grande sucesso da família, uma vez que é considerada cosmopolita
(Howel et al. 1993). Entretanto, os insetos são citados por Mani & Saravanan (1999),
como os polinizadores primários. Dentre eles citam-se os lepidópteros (borboletas),
himenópteros (abelhas e vespas), coleópteros (besouros) e dípteros (moscas) (Noronha
& Gottsberger 1980; Arroyo et al. 1982; Abbot & Irwin 1988; Silberbauer-Gottsberger
& Gottsberger 1988; Moraes 1997; Mani & Saravanan 1999; Grombone-Guaratini et al.
2004; Eiterer 2005; Wist 2005; Ferreira 2006; Godinho 2007). Sazima & Machado
(1983) registraram beija-flores como polinizadores de Mutisia coccinia A. St.-Hil. e há
também polinização pelo vento (Lane 1996; Moraes 1997).
Estudos em espécies de Bidens têm demonstrado a entomofilia (moscas,
Syrphidea) e a ornitofilia em Bidens tripartita L. e B. cosmoides (A. Gray) Sherff.,
respectivamente (Yeo 1993). Grombone-Guaratini et al. (2004) estudaram a biologia
reprodutiva de três espécies de Bidens e citaram himenópteros e lepidópteros como os
visitantes mais freqüentes.
Há uma grande diversidade de estratégias reprodutivas em Asteraceae, mas a
auto-incompatibilidade é a mais freqüente (Reinartz & Les 1994; Roitman 1995;
Richards 1997). Contudo, a autocompatibilidade (Abbot & Irwin 1988; Sun & Ganders
1990; Reinartz & Les 1994; Godinho 2007) e a agamospermia (Richards 1997;
Werpachowski et al. 2004) também são comuns. São raros os casos de pseudo-auto-
incompatibilidade (Berry & Calvo 1989).
Yeo (1993) mencionou que todas as espécies havaianas de Bidens são
autocompatíveis, assim como são B. alba (L.) DC., B. pilosa L., B. subalternans DC. e
B. tinctoria Baill (Grombone-Guaratini et al. 2004; Werpachowski et al. 2004).
Grombone-Guaratini et al. (2004) citaram que a presença de polinizadores pode alterar
os níveis de endogamia nas espécies de Bidens estudadas e Carman (1997) mencionou
que o gênero Bidens possui espécies apomíticas.
Os estudos realizados com Bidens segetum Mart. ex Colla. são escassos e
envolvem levantamentos florísticos (Nakajima & Semir 2001; Ferreira 2006; Pellucci
4
2007; Almeida 2008). Estudos sobre a sua biologia reprodutiva são restritos a alguns
aspectos da floração e frutificação e de seus possíveis polinizadores, borboletas e
abelhas (Ferreira 2006), embora não tenham sido identificados.
1.1. Objetivo geral
Estudar a biologia reprodutiva de B. segetum no ecossistema no qual está
inserida.
1.2. Objetivos específicos
- determinar padrões fenológicos (foliação, floração, frutificação e dispersão dos
diásporos);
- determinar a longevidade e a dinâmica dos capítulos desde as primeiras flores
em antese até a dispersão dos diásporos;
- investigar a morfologia e biologia floral, destacando o mecanismo de
apresentação secundária do pólen;
- determinar o sistema reprodutivo;
- verificar a qualidade das sementes e a viabilidade das sementes provenientes de
polinização aberta; e
- Identificar quais são os visitantes e dentre eles os principais polinizadores.
5
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Local de estudo
O trabalho de campo foi realizado no município de Viçosa, situado nas
coordenadas 20˚45’S e 42˚54’W, na Zona da Mata do Estado de Minas Gerais. A
vegetação pertence aos domínios de Floresta Atlântica (Rizzini, 1992), e segundo
Veloso et al. (1991), está inserida na formação vegetacional da Floresta Estacional
Semidecidual Submontana, caracterizada por florestas fisionomicamente variáveis e em
diferentes estádios de sucessão. O clima é do tipo CW
a,
mesotérmico úmido com verões
chuvosos e invernos secos, segundo a classificação de Köppen. A altitude varia de 600 a
850 metros, a umidade relativa do ar de 80 a 85%, a precipitação anual de 1.300 a
1.400mm e a temperatura média anual é de 19˚C. A maior precipitação ocorre no
período de outubro a março, caracterizando, nesse período, uma estação chuvosa; a
estação seca ocorre de abril a setembro (Campos 2007).
O período de estudo foi de maio de 2006 a maio de 2008, na Estação de
Pesquisa, Treinamento e Educação Ambiental Mata do Paraíso (EPTEAMP), reserva
florestal administrada pelo Departamento de Engenharia Florestal da Universidade
Federal de Viçosa (UFV), conhecida popularmente como Mata do Paraíso (MP).
A MP é uma área de preservação ambiental com cerca de 194 ha. No século
XIX, a vegetação dessa reserva foi alterada, tendo ocorrido intensa retirada de madeira.
Sucessivamente, a área passou por cultivos, principalmente de café e uso de pastagens
(Leal-Filho 1992). Atualmente a mata existente é de regeneração secundária (Castro
6
1980). O estudo foi concentrado em duas áreas: uma na entrada da Trilha dos Gigantes
(A
1
) e a outra na Trilha Caminho da Águas (A
2
). Essas duas áreas encontram-se
distantes entre si por cerca de 300m. Uma distância relativamente pequena, mas,
suficiente para que as duas áreas apresentem caracteres bem diferentes, como a
diversidade de espécies vegetais e animais. A
1
(Figura 1a) é uma clareira e A
2
(Figura
1b) é uma borda de mata, bem aberta e em pleno sol. Ocorre nessa área uma
predominância de gramíneas e observou-se vários indivíduos crescendo sobre a
vegetação rasteira.
2.2. Espécie estudada
Bidens segetum é um subarbusto escandente de caule cilíndrico. As folhas são
simples ou 3-partidas. Os capítulos apresentam flores do raio liguladas, amarelas e
flores do disco numerosas, tubulosas e amarelas. As flores estão dispostas sobre
receptáculo plano e paleáceo. O androceu é formado por cinco estames, com anteras
sinânteras. O gineceu apresenta ovário ínfero e estilete com dois ramos; a metade
superior dos ramos é triangular, com tricomas coletores. O nectário é bem desenvolvido,
de coloração amarela brilhante, localizado acima do ovário; circunda a porção proximal
do estilete. O fruto é tetragonal, piloso, coroado com o papilho representado por aristas.
Devido à presença de fitomelano na parede dos frutos, quando maduros apresentam-se
enegrecidos (frutos carbonizados) (Cabrera 1974; Moraes 1997; Bremer 1994; Moraes
1997; Ferreira 2006; Almeida 2008).
B. segetum em Minas Gerais foi encontrada na MP, município de Viçosa, no
Parque Estadual do Itacolomi, na Serra da Canastra e na Serra do Brigadeiro (Nakajima
2000; Nakajima & Semir 2001; Ferreira 2006; Pellucci et al. 2007; Almeida 2008). Na
MP, é amplamente distribuída, com grande número de indivíduos e facilmente
visualizada devido a presença dos capítulos grandes e vistosos.
O material botânico coletado foi depositado no Herbário VIC do Departamento
de Biologia Vegetal da UFV (n
o
21.725).
7
Figura 1 – Áreas de estudo da Mata do Paraíso, Viçosa, Minas Gerais. (a) Entrada da
Trilha dos Gigantes; (b) Trilha Caminho das Águas.
(a)
(b)
8
2.3. Fenologia
Para o acompanhamento fenológico foram marcados no período de maio de 2006 a
maio a 2008, 17 indivíduos, sendo sete indivíduos marcados na A
1
e dez na A
2
. As
observações foram mensais, durante a fase vegetativa e semanais com o início da
floração. Os eventos fenológicos registrados foram: queda foliar, brotamento, botões
florais (FB), flores em antese (FA), frutos verdes (FV), frutos maduros (FM) e Frutos
em dispersão (FD).
Neste trabalho considerou-se floração, quando os indivíduos estavam com suas
flores em antese e como frutificação: frutos em formação (FV; crescimento do ovário),
frutos maduros (FM, totalmente desenvolvidos e enegrecidos, mas não expostos à
dispersão) e frutos em dispersão (FD). Foi considerado pico de cada estádio fenológico
reprodutivo quando 50% ou mais dos indivíduos apresentavam as características
avaliadas.
Verificou-se se havia herbivoria. Todos os insetos herbívoros foram coletados
para identificação.
2.4. Morfologia floral e biologia floral
A análise da morfologia floral foi realizada diretamente no campo, com o auxílio
de lupa de mão, e em laboratório, com auxílio de microscópio estereoscópico. Para
análise em laboratório, flores em diferentes estádios de desenvolvimento foram
estocadas em etanol 70%. Foram realizadas medidas das estruturas florais e desenhos
esquemáticos foram confeccionados; sempre que possível, flores foram fotografadas
com câmara digital.
Foram marcados e enumerados, 54 capítulos todos no mesmo estádio de
desenvolvimento, ou seja, com as flores liguladas em pré-antese. As suas flores foram
acompanhadas diariamente. Nesses capítulos foram analisados: o horário de antese, a
presença de néctar, o processo de apresentação secundária de pólen (ASP), a
longevidade floral e suas diferentes fases sexuais: fase estaminada e pistilada.
A presença do néctar foi testada em flores previamente ensacadas para que
acumulassem a secreção. Posteriormente, Tiras de Glicose® (Alamar Tecno Científica
Ltda.), indicadoras de açúcares simples (Dafni 1992), foram colocadas em contato com
9
a secreção. Na presença de glicose há reação e mudança da cor da tira, de verde para
marrom.
O odor foi verificado pelo método de concentração de voláteis, isolando-se
flores de 10 capítulos em frascos de vidro fechados (Kearns & Inouye 1993). Para
localização dos osmóforos, cinco capítulos foram imersos em solução com vermelho
neutro (Dafni et al. 2005) e após uma hora as flores foram observadas sob lupa.
A viabilidade do pólen foi testada segundo Radford et al. (1974). Para tanto,
cinco botões florais, em pré-antese, de cinco indivíduos foram coletados, totalizando 50
botões florais. As flores foram estocadas em etanol 70%. De cada botão, foi
confeccionada uma lâmina, macerando-se as anteras sobre uma gota de carmim-acético.
Foram contados 200 grãos por lâmina. Foram calculadas as porcentagens de grãos
viáveis (intactos e com o citoplasma corado) em relação ao número total de grãos
contados (Werpachowski et al. 2004).
2.5. Longevidade de capítulos e dinâmica de abertura de suas flores
Os mesmos 54 capítulos citados anteriormente foram acompanhados
diariamente até a dispersão dos diásporos, caracterizando a longevidade do capítulo, a
dinâmica de abertura das flores e as alterações morfológicas sofridas pelo capitulo até a
dispersão dos diásporos.
2.6. Sistema reprodutivo
2.6.1. Testes de polinização
Capítulos foram as unidades amostrais e os seguintes tratamentos foram
realizados, segundo a metodologia proposta por Dafni et al. (2005): Autopolinização
espontânea – os capítulos (n = 22) foram ensacados até a frutificação ou queda das
flores; Autopolinização manual – os capítulos (n = 22) foram ensacados e, na ocasião
da antese das flores, fez-se a polinização com os grãos de pólen recém-liberados de
outras flores do mesmo indivíduo; Agamospermia – capítulos (n = 22) foram
“decapitados” (Richards 1997), ou seja, eliminou-se, com um corte transversal, a
corola, as anteras e os estigmas de todas as flores, utilizando-se lâmina de barbear;
Polinização aberta (controle) – capítulos (n = 60) foram marcados e deixados expostos
10
à ação dos polinizadores, para se verificar a produção natural dos frutos; Polinização
cruzada – dada à dificuldade em emascular as flores de Asteraceae, capítulos (n = 22)
receberam, por ocasião da abertura das flores, grãos de pólen adicionais de flores de
outros capítulos de indivíduos diferentes. Nesse último teste, utilizou-se pólen de flores
de indivíduos de A
1
nas flores de indivíduos de A
2
e vice-versa.
Todos os capítulos, exceto os da polinização aberta, foram ensacados na pré-
antese e, após os tratamentos, mantidos ensacados até a frutificação ou queda das flores.
Os sacos foram confeccionados com tecido failete, que possui uma trama fechada, que
impede a entrada de grãos de pólen em suspensão.
As porcentagens de frutos produzidos nos diversos tratamentos foram calculadas
considerando o número total de flores tubulosas nos capítulos.
2.6.2. Qualidade e viabilidade de sementes
Foi testada a qualidade dos fruto-sementes oriundos dos diferentes tratamentos,
com auxílio de microscópio estereoscópico. Os frutos tiveram o pericarpo rompido
longitudinalmente e foi observada a presença de embrião desenvolvido, de coloração
branca e brilhante (sementes viáveis), ou a ausência de embrião ou ainda embrião
malformado (sementes inviáveis).
Para a avaliação da viabilidade de sementes foi realizado o teste tetrazólio
(Guariguata & Azocar 1988; Rosa & Ferreira 1998) em 100 fruto-sementes com
pericarpo enegrecido, oriundos de polinização aberta. Para tanto, os embriões das
sementes foram imersos na solução de tetrazólio (Cloreto de 2, 3, 5 - trifenil tetrazólio)
por 60 minutos a 35ºC, para obtenção da coloração. A pesquisa foi desenvolvida no
Laboratório de Sementes do Departamento de Fitotecnia da Universidade Federal de
Viçosa.
2.7. Visitantes florais
De abril a maio, de 2007 e 2008, ao longo da floração, foi feito o levantamento
dos visitantes florais de Bidens segetum. Insetos foram coletados ao longo do dia, das
7 às 17 horas, e ao longo da floração. Cada inseto coletado foi analisado para verificar o
local de deposição do pólen em seus corpos. Foram capturados, mortos e montados,
seguindo critérios entomológicos conforme Almeida et al. (1998). Foram identificados
11
e etiquetados. As identificações foram realizadas com auxílio de especialistas e os
espécimes foram incorporados ao Museu de Entomologia da Universidade Federal de
Viçosa.
Os visitantes foram considerados: polinizador efetivo, quando pousava sobre o
capítulo ou próximo dele e contatava os órgãos reprodutivos; como polinizador
ocasional, quando contatava os órgãos reprodutivos esporadicamente; e como pilhador,
quando retirava os recursos sem contatar os órgãos reprodutivos. Também foram
identificados os herbívoros florais e os insetos residentes (permaneciam nos capítulos
por vários dias).
Durante o pico de floração (abril), no ano de 2008, foi registrada a abundância
de himenópteros (abelhas e vespas) e de borboletas (agrupadas em subfamílias) em
capítulos de B. segetum. Foram utilizados cinco dias não-consecutivos (02⁄04; 03⁄04;
08⁄04; 10⁄04; 14⁄04). Os campos de visão para identificar os visitantes foram
selecionados de acordo com o número de capítulos (cerca de 100). As observações
foram feitas por 30 minutos por hora. Iniciou-se às 7:00 e prolongou-se até as 17:00 h,
totalizando um esforço de 25 horas. Foi calculada a abundância relativa dos visitantes
florais (himenópteros e subfamílias de lepidópteros) considerando o número de visitas
de cada visitante dividido pelo número total de visitação durante os cinco dias (Horvitz
& Schemske 1990).
12
3. RESULTADOS
3.1. Fenologia
Bidens segetum apresentou-se como uma espécie perenifólia, com queda e
brotamento foliar ao longo de todo o ano. Na fase exclusivamente vegetativa, os
indivíduos não foram danificados por herbívoros.
A Figura 2 mostra o comportamento fenológico reprodutivo dos 17 indivíduos
analisados. A floração foi anual e de curta duração (cerca de dois meses). Em março
(2007 e 2008), iniciou-se a floração, caracterizada pelo surgimento dos botões florais.
As primeiras flores em antese foram observadas em abril (2007) e em março (2008). As
produções de botões florais e de flores estenderam-se até maio, com pico de produção
em abril, na estação seca, nos dois anos de estudo.
A frutificação iniciou-se no mês de abril, com a formação de frutos verdes e o
rápido amadurecimento desses frutos, com picos em abril e maio (2007 e 2008) (Figura
2). A dispersão dos frutos iniciou-se em abril (2007 e 2008), com pico entre maio e
junho, estendendo-se até setembro, em 2007. Percebe-se que os picos de produção de
botões florais, flores e frutos foram seqüenciais e houve sobreposição desses eventos
fenológicos.
13
FB FA FV FM FD
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Mar Abr Mai
2007 2008
Nº de indivíduo
s
Figura 2 – Principais fenofases reprodutivas observadas em Bidens segetum no período
de março a setembro de 2007 e de março a maio de 2008. FB: botões florais;
FA: flores em antese; FV: frutos verdes; FM: frutos maduros; FD: frutos em
dispersão.
3.2. Morfologia e biologia floral
Aspectos morfológicos de B. segetum são apresentados na Figura 3 e 4. Possui
polimorfismo foliar e inflorescências em dicásio de capítulos (Fig. 3a; 4). O capítulo é
radiado (sensu Bremer 1994) e possui 5-9 flores do raio (Figuras 3b; 4), neutras
(estéreis) e 12-44 do disco, perfeitas (ou hermafroditas, Figuras 3c; 4). As flores do raio
são liguladas, amarelas, com nervuras bem marcantes e 16 a 25 mm de comprimento
(Figura 4). As do disco são tubulosas, amarelas e com 5 a 8 mm de comprimento
(Figura 4; 5). Ambas as flores estão dispostas sobre um receptáculo plano e paleáceo,
circundado por duas séries de brácteas involucrais.
O androceu é formado por cinco estames com filetes epipétalos, com 0,5 a 2 mm de
comprimento e anteras sinânteras (Figuras 3d; 4; 5c-f). As tecas são enegrecidas (Figura
4; 5c-f), medem 4 mm de comprimento e possuem um longo colar de 1,5 a 3,5 mm de
comprimento, formado por um tecido diferenciado (Robinson & King 1977).
O gineceu possui ovário com 3 a 4,5 mm de comprimento e papilho com 2 a 5 mm;
o estilete (Fig. 3e), incluindo seus ramos, mede de 6 a 10 mm de comprimento. Os
ramos são espessados, triangulares e com tricomas coletores, que exercem importante
14
Figura 3 – Aspectos morfológicos de Bidens segetum. (a): ramo com folhas e
inflorescências; (b): flor do raio; (c): flor do disco; (d): anteras sinânteras,
com o tubo anteral aberto; (e): estilete e ramos do estilete; metade superior
dos ramos com tricomas coletores e metade inferior com duas (linhas mais
grossas) das quatros linhas estigmáticas; (f): diásporo (cipsela com papilho
com duas aristas). ( ) região estigmática
15
Figura 4 – Capítulos de B. segetum, com flores do raio liguladas e estéreis (fl), botões
florais (fb) no centro e numerosas flores do disco tubulosas em diferentes
fases florais: fase estaminada (fes) e fase pistilada (fpi).
Figura 5 – Flores em Bidens segetum em diferentes estádios: (a) botão floral em pré-
antese; observe as lacínias da corola ainda fechadas; (b) flor aberta e início
da exposição do tubo de anteras; (c) fase estaminada da flor; observe os
conectivos formando um cone; (d, e) fase pistilada da flor; observe as linhas
estigmáticas expostas; (f) final da fase pistilada; observe os ramos do estilete
totalmente reflexos. an = antera; lc = lacínias da corola; ov = ovário; pa =
pálea; pp = papilho, re = ramos do estilete.
4,0mm
16
papel no processo de apresentação do pólen aos polinizadores (descrito posteriormente).
Esses pêlos são posicionados na metade superior dos ramos, que é estéril (apêndices
estéreis, Fig. 3e). Na metade inferior dos ramos, localizam-se as quatro linhas
estigmáticas, à margem ventral ( ), duas em cada ramo. O nectário é do tipo pistilar
(Galleto 1995), uma vez que sua base emerge da região apical do ovário e seu ápice
envolve a porção proximal do estilete, porém sem unir-se a ele; é conspícuo, possuindo
coloração amarelada e aspecto brilhante. O diásporo (Figura 3f) compreende a cipsela, a
semente e o papilho aristado. A cipsela mede de 9 a 20 mm de comprimento e apresenta
pericarpo enegrecido; as aristas, duas a três, medem 5 mm de comprimento.
A antese das flores ocorreu, principalmente, pela manhã, por volta das 06:30 h, mas
em dias mais frios e, ou chuvosos foi verificada até as 10:00 h. A antese das flores
liguladas antecedeu a das flores tubulosas por cerca de três dias. Essas flores duraram,
em média, 10 dias. As flores tubulosas duraram, em média, quatro dias. No primeiro dia
encontravam-se na fase estaminada e nos três dias seguintes, na pistilada. A
caracterização dessas fases e o processo de apresentação secundária de pólen (ASP)
foram representados nas Figuras 5 e 6. Para melhor compreensão da ASP, foram
considerados sete estádios florais (Fig. 6), descritos a seguir. Os horários estipulados
para os diferentes estádios foram os mais comumente observados, mas pode haver
variações nos horários de antese, se consideradas características climáticas, tais como a
temperatura e a pluviosidade, conforme comentado anteriormente.
Estádio 1: Flores tubulosas em pré-antese (Fig. 6). Essas flores apresentam a corola
fechada (Fig. 5a) e o estilete, com os ramos justapostos, no interior do tubo anteral (Fig.
6). Nesse estádio, por volta de 6 horas, ocorreu a deiscência das anteras, iniciando a fase
estaminada. O pólen é abundante e de coloração alaranjada. A viabilidade foi, em
média, de 81,5%.
Estádio 2: Por volta de 06:30h, as flores abriram, ou seja, as lacínias da corola se
encontravam afastadas, em posição paralela às anteras, e os filetes iniciavam o
alongamento expondo parte do tubo anteral acima da corola (Fig. 5b; 6). Nesse estádio,
observou-se o crescimento do ovário (Fig. 6).
Estádio 3: Às 07:00 h (Fig. 6), as anteras estavam muito expostas e os grãos de
pólen, sobre os ramos dos estiletes ainda justapostos, protegidos pelos conectivos
coniventes das anteras, que formam um cone sobre os ramos dos estiletes (Fig. 5c),
17
ainda no tubo anteral. A partir desse estádio foi verificada a secreção de néctar. Essa
prolonga-se até finalizar a antese floral. Ocorre o acúmulo de néctar no tubo da corola,
ascendendo-se por capilaridade.
Estádio 4: Às 09:30 h (Fig. 6), iniciou-se a exposição do pólen, em pequenas
porções. As lacínias da corola adquiriram posicionamento reflexo, contribuindo para
maior visualização do tubo anteral. A partir desse estádio, foi verificada a produção de
forte odor e o vermelho neutro coloriu apenas as lacínias da corola.
Estádio 5: Às 14:00 h, Nesse estádio, os apêndices estéreis dos ramos do estilete,
com os grãos de pólen depositados sobre os tricomas coletores, estavam totalmente
expostos. Além disso, encontravam-se afastados, sem ainda ter ocorrido a exposição das
linhas estigmáticas (Fig. 6).
Estádio 6: Às 16:00 h, término da fase estaminada. Os apêndices estéreis dos ramos
se afastaram ainda mais e adquiriram posições horizontais (Fig. 6). Foram observados
grãos de pólen sobre os tricomas coletores. Nesse estádio iniciou-se a retração dos
filetes (Fig. 6) e, conseqüentemente, o recolhimento parcial das anteras, para dentro do
tubo da corola. Desde modo, a metade inferior dos ramos, onde se localizam as linhas
estigmáticas, ficou exposta (Fig. 6).
Estádio 7: Às 6:00 h do dia seguinte, as linhas estigmáticas estavam totalmente
expostas e os filetes com retração total (Fig. 5e; 6). A flor, portanto, encontrava-se na
fase pistilada. No entanto, observou-se pólen residual sobre os apêndices estéreis dos
ramos do estilete (Fig. 6d-f). As linhas estigmáticas ficaram coloridas com o vermelho
neutro, confirmando o caráter secretor dos estigmas e a sua localização. A posição das
linhas estigmáticas em relação aos tricomas coletores dificultava o contato espontâneo
do pólen com os estigmas da flor, caracterizando uma hercogamia, ou seja, barreira
física à autopolinização.
18
Figura 6 – Cortes longitudinais de flores de Bidens segetum em diferentes estádios: da
flor em pré-antese (1º estádio) à exposição total das linhas estigmáticas, na
fase pistilada (7º estádio). Mais detalhes no texto.
3.3. Longevidade de capítulos e dinâmica de abertura de suas flores
No capítulo, em estádio de botão floral, as flores encontram-se envolvidas pelas
brácteas involucrais. A Figura 7 ilustra a dinâmica de abertura das flores no capítulo, a
longevidade do capítulo e as principais modificações ocorridas no capítulo, desde as
flores liguladas em pré-antese (Fig. 7a) até a dispersão dos diásporos (Fig. 7m). Do 1
o
ao 3
o
dias do capítulo, ocorreram a pré-antese (1
o
dia, lígulas em posição vertical) e a
antese (3
o
, lígulas em posição horizontal) das flores liguladas, caracterizando uma fase
estéril do capítulo. No 4º dia, ocorreu o início da abertura das flores tubulosas e início
da fase fértil do capítulo. A seqüência de abertura foi centrípeta (Fig. 7c-f) e estendeu-se
por sete dias (Tabela 1). Os maiores números de flores tubulosas abertas (Tabela 1)
ocorreram do 5
o
ao 7
o
dias do capítulo (Fig. 7d-e); em conjunto essas flores
representaram, em média, 72,5% do total de flores tubulosas em antese, no capítulo. A
partir do 7º dia de abertura de flores do capítulo, as primeiras flores tubulosas
apresentaram o ovário desenvolvido, caracterizando início da frutificação. Do 8
o
ao 10
o
dias, abriram-se
19
Figura 7 – Longevidade de capítulos e dinâmica de abertura das flores de Bidens
segetum, desde a antese das flores liguladas (fl) até o a dispersão dos
diásporos. (a) 1
o
dia do capítulo: flores liguladas, em pré-antese, e flores
tubulosas, em botão floral, dispostas sobre receptáculo plano, envolvido por
brácteas involucrais; (b) 3
o
dia: antese das flores liguladas; (c) 4
o
dia:
primeira seqüência de abertura das flores tubulosas (ft); (d) 5
o
dia: segunda
seqüência de abertura das flores tubulosas; (e) 7
o
dia: quarto dia de abertura
das flores tubulosas e senescência das primeiras flores; (f) 10
o
dia: último dia
de abertura das flores tubulosas; (g) 11
o
dia: todas as flores abertas; (h) 15
o
dia: flores senescentes sobre frutos imaturos; (i) 20
o
dia: frutos maduros; (j-
m) dispersão dos diásporos; note receptáculo convexo e ( ) brácteas
involucrais totalmente reflexas. bi = bráctea involucral; di = diásporo; fl =
flor ligulada; fm = fruto maduro; fs = flor senescente; ft = flor tubulosa; fv =
fruto imaturo; rc = receptáculo convexo.
20
Tabela 1 – Número médio e desvio padrão (DP) e porcentagem de flores tubulosas
abertas por capítulo por dia em Bidens segetum e a porcentagem de capítulos
com flores tubulosas em antese (N = 54)
Dias
Flores abertas /
capítulo
(n
o
)
DP
Flores abertas/capítulo
(%)
Capítulos com flores
abertas (%)
1º 3,2 2,4 12,3 100,0
2º 7,2 2,9 27,0 100,0
3º 6,8 2,3 25,5 100,0
4º 5,2 1,9 20,0 100,0
5º 3,4 2,0 11,0 83,3
6º 3,1 1,6 4,0 34,1
7º 3,0 1,4 0,2 3,7
as flores tubulosas restantes (Tabela 1). No 15º dia do capítulo, observou-se a
senescência de todas as flores caracterizada pela murcha da corola, do androceu e do
estilete e os frutos começaram a serem expostos (Fig. 7h). Durante todo o período de
antese até o início da frutificação, as flores e, ou frutos encontravam-se dispostos sobre
um receptáculo plano (Fig. 7a-i). A partir do 20º dia do capítulo, as brácteas involucrais
tornaram-se reflexas e os diásporos começaram a mudar de posição; tornaram-se mais
laxos entre si, iniciando o processo de dispersão (Fig. 7j-m). Na dispersão, as brácteas
involucrais encontravam-se completamente reflexas, o receptáculo convexo e os
diásporos totalmente expostos (Fig. 7j-m). A dispersão é epizoocórica, caracterizada da
pela presença de dois ou três papilhos aristados (Fig. 7 h-m).
Os resultados dos tratamentos de polinizações estão sumarizados na tabela 2. A
frutificação foi nula nos tratamentos de autopolinização espontânea e agamospermia. Na
autopolinização manual, a baixa frutificação obtida deve ser resultado de contaminações
acidentais de pólen de outros indivíduos. Os resultados das autopolinizações indicam
que B. segetum é auto-incompatível e, portanto, é dependente de vetores de pólen para
que ocorra a frutificação.
21
Tabela 2 – Resultado dos tratamentos de polinização para análise do sistema
reprodutivo de Bidens segetum: AE = autopolinização espontânea; AM =
autopolinização manual; AG = agamospermia; PC = polinização cruzada e
PA = polinização aberta (controle)
Indivíduos Capítulos Flores Frutos
Tratamentos
N
o
N
o
N
o
N
o
%
AE 8 22 608 0 0
AM 13 22 649 10 1,54
PC 13 22 676 209 30,92
PA 17 60 1676 710 42,36
AG 10 22 669 0 0
A frutificação obtida na polinização cruzada foi menor que a obtida na
polinização aberta e indica que houve deposição insuficiente de pólen nas diversas
flores, que se abrem em diferentes dias, ou o manuseio dos capítulos pode ter provocado
danos e afetado os resultados.
A frutificação obtida na polinização aberta foi inferior a 50% das flores
utilizadas, no entanto a maioria das sementes (86%) testadas com o tetrazólio
apresentou-se viável. Obteve-se coloração avermelhada em diferentes partes do
embrião, indicando haver atividade respiratória nas mitocôndrias e, conseqüentemente,
que o tecido é vivo.
A análise da qualidade das sementes provenientes dos tratamentos de
polinização cruzada e polinização aberta indicaram que a maioria das sementes
apresenta embrião bem desenvolvido, de coloração branca e brilhante, e também foram
consideradas viáveis (Tabela 3).
Tabela 3 – Porcentagem (%) de sementes viáveis, resultantes dos testes de PC =
polinização cruzada e PA = polinização aberta (controle)
Tratamentos Frutos (N
o
) Viabilidade (%)
PC 209 92,3
PA 710 87,4
22
3.5. Visitantes florais e polinizadores
Foram registradas 82 espécies de insetos visitantes, pertencentes às ordens
Lepidoptera (58 táxons), Hymenoptera (18 táxons), Coleoptera (três táxons) e
Hemiptera (três táxons) (Fig. 8; Tabela 4). B. segetum foi polinizada, principalmente,
por borboletas (Lepidoptera) e abelhas (Hymenoptera) (Tabela 4), que contatavam os
órgãos reprodutivos (mais detalhes a seguir). Alguns visitantes foram pilhadores de
recursos florais, outros foram predadores de corola ou de outras estruturas florais, como
os coleópteros, e outros foram residentes, como os hemípteros (Tabela 4). O principal
recurso explorado foi o néctar, embora o pólen também tenha sido utilizado,
principalmente por abelhas.
As borboletas foram os insetos mais abundantes, com 83,75% das visitas. As
subfamílias Heliconinae, Ithomiinae e Nymphalinae, em conjunto, foram responsáveis
por 69,1% do total de visitas. Na subfamília Heliconinae destacaram-se: Agraulis
vanilae, Heliconius sara e Philaethria werneckei; na Nymphalinae, espécies do gênero
Hipoleria e Tegosa claudina; e na Ithomiinae, espécies do gênero Hypothyris (Fig. 9;
Tabela 4). Essas borboletas visitaram os capítulos das 7:00 às 16:00 h. Entretanto, as
subfamílias tiveram a tendência de apresentar horários distintos de visitação (Fig.9). As
espécies de Heliconinae visitaram ao longo do dia, mas principalmente das 9:30 às
12:30 h, com pico às 11:30 h. As espécies de Nymphalinae visitaram ao longo do dia,
com dois picos de visitação: às 9:30 e às 13:30 h. (Fig. 9). Nessa subfamília, verificou-
se que as espécies do gênero Hipoleria foram mais freqüentes no início da manhã e final
da tarde. As espécies de Ithomiinae visitaram ao longo do dia e sempre em menor
número de visitas que as espécies das subfamílias Heliconinae e Nymphalinae;
observaram-se dois picos de visitação: às 9:30 e às 12:30 h. (Fig. 9). Em dias mais frios
e nublados houve diminuição do número de visitas.
23
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Hem
i
ptera
Hym
e
noptera
Col
eo
pt
e
r
a
Hespe
r
i
d
ae
Lycaenidae
Nymphalidae
Papi
l
io
n
idae
Pier
i
da
e
Lepidoptera
Nº de espécies
Figura 8 – Número de insetos que visitaram flores de Bidens segetum, na Mata do
Paraíso, município de Viçosa, Minas Gerais, distribuídos nas ordens e, no
caso de Lepdoptera, em famílias.
Tabela 4 – Visitantes florais de Bidens segetum e seus comportamentos de visita: pe:
polinizador efetivo; po: polinizador ocasional; pi: pilhador; pr: predador; re:
residente. * visitantes florais que apenas pousavam no capítulo, sem retirar
recursos e, ou contatar os órgãos reprodutivos
Insetos Comportamento de visita
Ordem/ Família/ Espécie
pe po pi pr re
COLEOPTERA
Chrysomelidae
Asphaera hilaris Jacoby, 1905 x x
Asphaera sp.1 x x
Curculionidae
Morfo-espécie 1 x x
HEMIPTERA
HETEROPTERA
Reduviidae
Apiomerus sp. x x
Pentatomidae
Continua...
24
Tabela 4, Cont.
Insetos Comportamento de visita
ORDEM/ Família/ Espécie
pe po pi pr re
Tyanta sp. x
Coreidae
Hypselonotus interruptus Hahn, 1831 x x x
HYMENOPTERA
Apidae
Apinae
Apis mellifera L., 1758 x
Exomalopsis sp. x
Melipona mondury (Smith, 1863) x
Melipona quadrifasciata Lepel.,1836 x
Paratetrapedia sp.1 x
Paratetrapedia sp.2 x
Paratetrapedia sp.3 x
Paratetrapedia sp.4 x
Xilocopa sp.1 x
Xilocopa sp.2 x
Halictidae
Morfo-espécie 1 x
Morfo-espécie 2 x
Morfo-espécie 3 x
Morfo-espécie 4 x
Megachilidae
Morfo-espécie 1 x
Morfo-espécie 2 x
Vespidae
Morfo-espécie 1 x
Família indeterminada sp.1
LEPIDOPTERA
HETEROCERA
Morfo-espécie 1 x
Morfo-espécie 2 x
RHOPALOCERA
Hesperidae
Continua...
25
Tabela 4, Cont.
Insetos Comportamento de visita
ORDEM/ Família/ Espécie
pe po pi pr re
Pyrginae
Astraptes anaphus (Cr., 1777) x
Astraptes alardusus (Stoll, 1790) x
Helias phalaenoides (Fabricius 1807) x
Heliopetes alana (Reakirt, 1868) x x
Ouleus fridericus (Geyer 1832) x
Urbanus teleus (Hbn., 1821) x
Urbanus sp. x
Satyrinae
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) x
Lycaenidae
Calycopis sp. *
Nymphalidae
Hermeuptychia hermes ( Fabricius 1775) x
Acraeinae
Actinote discrepans (d’ Almeida 1935) x
Actinote pellenea (Hubner 1820) x
Actinote pyrrha (Fabricius 1775) x
Danainae
Lycorea cleobaea (Hbn., 1823) x
Lycorea sp. x
Heliconinae
Agraulis vanillae (L., 1758) x
Dryas iulia (Fabr., 1775) x
Heliconius erato (L., 1764) *
Heliconius ethilla Godt., 1819 x
Heliconius sara (Fabr., 1793) x
Heliconius sp. x
Philaethria wernickei (Rober, 1906) x
Ithomiinae
Episcada carcinia Schs, 1902 x
Episcada philoclea (Hew., 1854) x
Episcada clausina (Hew., 1876) x
Continua...
26
Tabela 4, Cont.
Insetos Comportamento de visita
ORDEM/ Família/ Espécie
pe po pi pr re
Episcada sp. x
Epityches eupompe (Geyer, 1832) x
Hypothyris euclea (Haensch., 1905) x
Hypothyris minonia (Boisd, 1836) x
Hypothyris sp. 1 x
Hypothyris sp. 2 x
Ithomia agnosia Hew., 1852 x
Ithomia drymo Hbn., 1816 x
Mechanitis lysimnia (Fabr., 1793) x
Mechanitis polymnia (L., 1758) x
Mechanitis sp. x
Pseudoscada erruca (Hew., 1854) x
Pseudoscada sp. x
Nymphalinae
Adelpha lycoreas (Godt., 1824) x
Adelfa syma (Godt. 1823) *
Anartia amathea Eschs., 1821 x
Biblis hyperia (Cr., 1780) *
Eresia lansdorfi (Godt., 1819) x
Hypoleria plisthenes (d’Almeida 1958) x
Hypoleria sp. x
Hypanartia lethe (Fabr., 1793) x
Siproeta stelenes (L., 1758) x
Tegosa claudina (Esch., 1821) x
Temenis laothoe (Cr., 1777) x
PAPILIONIDAE
Papilioninae
Heraclides hectorides (Esper, 1794) x
Troidininae
Battus polystictus (Butler 1784) x
Parides anchises nephalion (Goat., 1819) x
PIERIDAE
Coliadinae
Continua...
27
Tabela 4, Cont.
Insetos Comportamento de visita
ORDEM/ Família/ Espécie
pe po pi pr re
Eurema albula (Cr., 1775) x
Eurema arbela (Geyer, 1832) x
Dismorphiinae
Dismorphia astyocha (Hbn., 1825) x
Pierinae
Archonias tereas (Godt., 1819) x
0
20
40
60
80
100
120
140
0
7:
0
0
0
8
:0
0
0
9:
0
0
1
0:
0
0
1
1
:0
0
1
2:
0
0
1
3:
0
0
14:00
1
5:
0
0
1
6:
0
0
17:00
Hora do dia
Nº de visitas
Heliconinae
Ithomiinae
Nymphalinae
Hymenoptera
Figura 9 – Número de visitas de borboletas (Lepidoptera), das subfamílias mais
freqüentes, e de abelhas (Hymenoptera) em capítulos de Bidens segetum, na
Mata do Paraíso, Viçosa, Minas Gerais.
Os lepidópteros possuem probóscides longas e foram capazes de acessar, com
facilidade, o néctar nas flores tubulares de B. segetum. A maioria possui comportamento
similar a Heliconius sara (Fig. 10), isto é, pousava diretamente sobre as flores do disco
e introduzia a probóscide no tubo das anteras ou diretamente no tubo da corola. Retirava
o néctar das várias flores abertas do capítulo e, às vezes, caminhava sobre as flores para
acessar outros capítulos do mesmo indivíduo. Algumas borboletas permaneceram nas
28
flores por mais de dois minutos, como Lycorea cleobaea. Porém, outras realizaram
visitas muito rápidas, com duração de cerca de três segundos. Durante o tempo em que
acessava o néctar, algumas espécies, tal como Adelpha lycoreas, mantinham o
batimento das asas. Observou-se pólen aderido nas asas, pernas, abdômen, antenas e
probóscides. O contato com a região estigmática se deu principalmente pelas pernas e
antenas.
Houve comportamento agonístico entre indivíduos que se aproximavam dos
capítulos, especialmente entre Actinote sp. e Lycorea cleobaea; Actinote sp. e Temenis
laothoe; Actinote sp. e Dryas iulia; Lycorea cleobaea e Heliconius sara; Heliconius
sara e Lycorea sp.; e H. sara e Adelpha lycoreas. As espécies de Actinote sp. e H. sara
sempre expulsavam as demais espécies. Porém, H. sara não apresentou comportamento
agonístico em relação aos indivíduos intra-específicos (Figura 10); esses visitavam o
mesmo capítulo ou aglomerado de capítulos sem nenhum confronto.
Observou-se também esse comportamento entre lepidópteros (Heliconius sara, Actinote
sp.) e alguns himenópteros (Melipona quadrifasciata, Apis mellifera e Exomalopsis sp.)
e entre os himenópteros.
Alguns lepidópteros foram mais abundantes ou exclusivos em uma determinada
área. Philaethria wernickei foi exclusiva de A
1
. Adelfa syma foi vista e coletada apenas
em A
2
. Agraulis vanillae foi mais abundante em A
2
. Alguns também pareciam
selecionar as inflorescências mais altas, como Dryas iulia, Parides anchises nephalion e
Heraclides hectorides.
Algumas borboletas foram polinizadores ocasionais, como por exemplo, Eurema
arbela, Heraclides hectorides, Heliopetes alana (Tabela 4). Adelfa syma, Biblis hyperia,
Heliconius erato e Calycopsis sp., não foram considerados polinizadores (Tabela 4), e
não se enquadraram em nenhuma das categorias de visitação (Tabela 4), uma vez que
apenas pousaram rapidamente na corola e não acessaram nenhum recurso e não
contataram os órgãos reprodutivos.
A abundância de visitas das abelhas foi de 16,25%. Entre elas, destacaram-se
Melipona quadrifasciata, Apis mellifera e Exomalopsis sp. (Tabela 4). Foram visitantes
constantes, a partir das 7:00 h., mas principalmente das 9:30 às 12:00 h. (Fig. 9). Foram
observados até 10 indivíduos agrupados dessas espécies coletando néctar e, ou pólen. O
pólen era depositado em todo o corpo desses insetos. O contato com a região
estigmática foi realizado principalmente com a cabeça, enquanto retiravam néctar, ou
29
com a região ventral do corpo, quando andavam sobre o capítulo. Esses permaneciam
até por volta das 16:00 h. (Fig. 9).
Figura 10 – Dois indivíduos de Heliconius sara (Heliconinae) pousados em capítulo de
Bidens segetum.
As abelhas de modo geral, iniciavam suas visitas pousando nas inflorescências ou
diretamente nas flores tubulosas e agarravam-se ao tubo de anteras, com as patas
dianteiras, para a retirada do pólen com o aparelho bucal e, ou introduziam o aparelho
bucal no interior do tubo da corola para a retirada do néctar. Na maioria das vezes
realizavam visitas rápidas em cada flor, mas podiam visitar até 10 capítulos antes de
deixarem a área completamente. Em algumas vezes, retornavam às primeiras flores
visitadas.
Xylocopa spp. foram visitantes pouco freqüentes e visitavam cerca de 10
capítulos por onda de visitação. Devido ao grande porte e presença de fortes
mandíbulas, suas visitas representaram danos para os capítulos. Apesar disso,
realizaram visitas legítimas, coletavam pólen e sempre tocavam os órgãos reprodutivos.
Os indivíduos coletados apresentavam-se com o corpo repleto de pólen e, por isso,
foram considerados polinizadores efetivos (Tabela 4).
30
Foi comum a visitação de Halictidae (morfo-espécie 3) às flores durante a fase
estaminada para a retirada do pólen. Durante a coleta, forçavam a abertura do tubo
anteral com auxílio das pernas dianteiras e do aparelho bucal, antes mesmo do pólen
estar totalmente exposto. Foram consideradas pilhadoras de pólen (Tabela 4).
As vespas (Vespidae) possuem aparelho bucal curto, foram observadas
acessando o néctar e raramente contatavam a região estigmática; por essa razão foram
consideradas polinizadores ocasionais (Tabela 4).
31
4. DISCUSSÃO
A floração de B. segetum foi anual (sensu Newstron et al. 1994) e de curta
duração, semelhante ao verificado em outras asteráceas: p. ex., espécies de Senecio
(Karam et al. 2002) e de Mikania (Eiterer 2005). Ferreira (2006) verificou que 85,5%
das 61 asteráceas estudadas na MP, incluindo B. segetum, apresentaram floração anual.
Essas espécies parecem apresentar forte periodicidade (cf. Frankie et al. 1974;
Morellato et al. 1989).
A floração sazonal de B. segetum, ocorrendo exclusivamente na estação seca,
coincide com o período de floração de poucas asteráceas (15; 24,2%) da MP, dentre
elas, sete espécies de Mikania (Ferreira 2006). Estudos fenológicos têm indicado
diferenças básicas entre o comportamento do estrato herbáceo, subarbustivo e arbóreo
de formações vegetacionais (Sarmiento & Monasterio 1983; Justiniano & Fredericksen
2000). Plantas herbáceas parecem ter seus eventos fenológicos ligados à estação
chuvosa e as arbóreas parecem ser mais independentes das estações e muitas florescem
em plena estação seca (Sarmiento & Monasterio 1983; Justiniano & Fredericksen
2000). Estudos englobando asteráceas trepadeiras ou lianas ou de hábito escandente,
como B. segetum, são escassos (Morellato & Leitão-Filho 1996; Moraes 1997; Eiterer
2005; Ferreira 2006) e tem demonstrado que também florescem em diferentes estações
do ano.
A floração de B. segetum no período seco e a abundância, em especial de
borboletas, observados em seus capítulos, indicam a importância ecológica dessa
espécie como fornecedora de recursos florais. Ferreira (2006) comentou que as
asteráceas da MP (61 espécies) parecem desempenhar importante papel ecológico, pois
32
são fontes de recursos florais, por todo o ano, e devem auxiliar na manutenção da fauna
antófila, em especial, de insetos e os dados do presente estudo reforçam esse papel.
Os períodos de frutificação e de dispersão dos frutos de B. segetum, bem como a
sobreposição com a fenofase floração, foram semelhantes aos observados por Karam et
al. (2002) em espécies de Senecio. Essas plantas apresentaram floração curta e rápida
frutificação, justificando o acompanhamento mais freqüente da fenologia reprodutiva,
no sentido de se obter uma avaliação mais precisa.
A dispersão dos diásporos zoocóricos de B. segetum não apresentou
sazonalidade, prolongando-se de abril (estação seca) a setembro (início da estação
chuvosa), embora o pico tenha sido em maio e junho, na estação seca. Frankie et al.
(1974) e Campos (2007) ressaltaram que, na região Neotropical, a zoocoria tende a ser
uma síndrome sazonal, ocorrendo preferencialmente na estação chuvosa. Esse período é
considerado mais propício para o desenvolvimento dos frutos, dispersão das sementes e
estabelecimento das plântulas, além de ser o período em que a atividade dos dispersores
é maior (Smythe 1970; Janzen 1976; Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983;
Morellato & Leitão-Filho 1996; Penhalber & Mantovani 1997; Marchioretto 2007). A
dispersão de B. segetum difere da tendência mencionada anteriormente e estudos
posteriores poderão esclarecer as suas estratégias reprodutivas relacionadas aos seus
dispersores, ao potencial germinativo das sementes e ao estabelecimento de novas
plantas.
A herbivoria observada em B. segetum por coleópteros, constitui uma relação
comum entre insetos e plantas. Godinho (2007) registrou coleópteros fitófagos em
Adenostemma brasilianum, na MP. Essa autora comentou que a herbivoria foi mais
intensa no final do período reprodutivo, devido, provavelmente, à paralisação ou
redução da síntese de alcalóide pirrolidizínico, que é tóxico e apresenta diversas
atividades biológicas, entre elas a proteção das plantas contra herbívoros e patógenos
(Cronquist 1981; Boppré 1990; Matzembacher 1998). Esse alcalóide não ocorre em
espécies de Heliantheae (King & Robinson 1987), o que pode favorecer a herbivoria
durante a floração.
Bidens segetum apresenta características morfológicas florais comuns à tribo
Heliantheae, descritas por Barroso et al. (1991) e Bremer (1994). O horário de antese e
a duração das fases sexuais parecem depender das condições climáticas, semelhante ao
verificado nos estudos de Barbosa (1999), Cerana (2003), Eiterer (2005) e Godinho
(2007). Contudo, Mani & Saravanan (1999) citaram que, além da associação com os
33
fatores climáticos, a antese também sincroniza com o tempo de emergência e atividade
dos polinizadores, tal como verificado em B. segetum.
A atratividade dos capítulos de B. segetum inclui a coloração amarela da corola,
em especial das flores liguladas, e a liberação de odores. A duração longeva (10 dias)
dessas flores, sua esterilidade e antese em antecedência às das flores tubulosas
confirmaram a sua função exclusiva de atratividade. Essa função é reforçada pelas
tentativas de visitações observadas em capítulos na fase estéril (apenas com as flores
liguladas em antese).
A apresentação secundária de pólen, descrita em B. segetum, é universal em
Asteraceae e está associada à protandria (p. ex., Jones 1976; Noronha & Gottsberger
1980; Sazima & Machado 1983; Howell et al. 1993; Yeo 1993; Lane 1996; Many &
Saravanan 1999; Cerana 2004; Eiterer 2005; Wist 2005; Godinho 2007). Por isso, flores
ainda fechadas, em pré-antese, apresentam as anteras deiscentes e os grãos liberados no
tudo anteral, caracterizando a fase estaminada da flor.
A transição da fase estaminada para a pistilada e as designações para tais fases,
tem sido assunto controverso, pois grãos de pólen residuais podem permanecer nas
flores durante a fase pistilada. Mani e Saravanan (1999) apontaram a existência de uma
fase transicional entre as fases estaminada e pistilada. Esta fase é caracterizada pela
permanência dos grãos de pólen totalmente expostos, pelos ramos do estilete, por até 24
horas, desde que anteceda a exposição das linhas estigmáticas, e pela retração das
anteras para dentro do tubo da corola. Wist (2005) designou, no primeiro dia da antese,
uma fase estaminada indeiscente caracterizada pelo alongamento do estame e do tubo da
corola, e uma deiscente, caracterizada pela deiscência das anteras. Esse autor também
subdividiu a fase pistilada em subfases, de acordo com os dias de sua duração. No
presente estudo, foi considerado como fase estaminada o período de liberação do pólen
até a sua total apresentação, realizada pelos apêndices estéreis dos ramos do estilete;
nessa fase, as linhas estigmáticas não foram expostas. A fase pistilada começou com a
exposição das linhas estigmáticas, parcial e totalmente, mesmo que grãos de pólen
residuais estejam presentes nos apêndices estéreis.
A curta duração da fase estaminada até 10 horas e a longa duração da pistilada (3
dias) das flores de B. segetum parece ser comum e estratégico entre as asteráceas. A fase
pistilada longeva também foi relatada por Dieringer & Cabrera (1989), Neff & Simpson
(1990), Cerana (2004), Wist (2005) e Godinho (2007). Essa estratégia parece maximizar
34
a polinização. As flores de B. segetum, por exemplo, foram amplamente visitadas até o
quarto dia.
Durante a fase estaminada, a disponibilidade de pólen pela manhã coincide com
a maior abundância de visitação de polinizadores, ocasião em que recebem pólen nos
seus corpos. A polinização, como relatado por Mani & Saravanan (1999), ocorre
posteriormente, na fase pistilada, quando esses polinizadores, principalmente
borboletas, buscam o néctar nas flores.
O acúmulo de néctar verificado em B. segetum foi semelhante ao relatado para
Mutisia coccinia (Sazima & Machado 1983) e Barnadesia odorata (Galetto 1995). Em
ambas, o néctar ascende-se por capilaridade. Em B. segetum o néctar acumulou-se até o
quarto dia da antese. Many & Saravanan (1999) relataram que a secreção do néctar em
asteráceas ocorre por 12 a 48 h, diferindo do observado em B. segetum. A ascendência
do néctar no tubo da corola e a sua disponibilidade por vários dias contribuíram para a
alta visitação de polinizadores, especialmente lepdópteros, favorecendo assim
polinização cruzada. Também Facilitou o acesso aos polinizadores com aparelho bucal
curto, como os himenópteros.
Em B. segetum a frutificação por autopolinização foi nula ou quase,
caracterizando a incompatibilidade, mecanismo reprodutivo verificado em outras
espécies de Bidens (Ballard 1986) e na grande maioria das espécies de Asteraceae
(Stuessy et al. 1986; Werpachowski et al. 2004). Esse mecanismo reprodutivo reforça a
dependência dessas plantas por polinizadores.
A diferença existente entre a porcentagem de frutificação obtida nos tratamentos
de polinização cruzada e de polinização aberta se deve provavelmente a dificuldade de
polinizar manualmente todas as flores de um capítulo. Estes resultados corroboram com
os de Roitman (1995), que estudou o sistema reprodutivo de Grindelia chiloensis.
As borboletas (58 táxons) como principais polinizadores de B. segetum
corroboram a importância desses insetos no processo reprodutivo sexual de asteráceas,
conforme foi sugerido por Many & Saravanan (1999). Visitação por lepidópteros em
flores de espécies de Bidens também foi relatada por Arroyo et al. (1982), Abbot &
Irwin (1988), Sun & Ganders (1990), Cabrera & Dieringer (1992) e Grombone-
Guaratini et al. (2004); esses últimos autores observaram várias borboletas
Nymphalidae, semelhante ao presente estudo.
Em estudo realizado na MP, Godinho (2007) também registrou a psicofilia em
Adenostemma brasilianum. Essa autora identificou 32 espécies de lepidópteros nessa
35
asterácea, principalmente da subfamília Ithomiinae, o que difere de B. segetum, que
foram principalmente da subfamília Nymphalinae, ambas pertencentes à família
Nymplalidae. Foram observadas sete espécies em comum como visitantes dessas duas
plantas. A diversidade e a abundância de lepidópteros em B. segetum podem estar
associadas à disponibilidade néctar por, pelo menos, dois meses, em época de escassez
desse recurso (estação seca). A composição de espécies e a abundância relativa da
comunidade de insetos podem variar ao longo do tempo, por várias razões, mas
principalmente devido à disponibilidade de alimento (Wolda 1988; Willmer 1982).
Os picos de visitação, das espécies das diferentes famílias de lepidópteros,
coincidem com o período de maior disponibilidade de pólen e, provavelmente, de
néctar, pois é o recurso que esses insetos buscam. Comportamentos agonísticos
interespecíficos de borboletas e de borboletas com abelhas como verificado, também
foram observados por Barbosa (1999), em estudo realizado em Hortia brasiliana. Esse
comportamento deve ter reduzido a permanência dos indivíduos nos capítulos e, como
relatado por essa autora, possivelmente favorecido a polinização cruzada, ampliando o
fluxo gênico.
O fato de Parides anchises nephalion e Dryas iulia apresentarem preferência por
inflorescências mais altas pode justificar a sua baixa freqüência na área de estudo mais
ensolarada, pois, nessa área, a maioria dos indivíduos estudados encontrava-se rasteiros,
sobre vegetação de gramíneas.
O papel das abelhas na polinização de B. segetum também foi importante,
considerando o comportamento de visita, a facilidade de caminhar sobre os capítulos, o
fato de coletarem pólen e, ou néctar, além de permanecerem na área de estudo por mais
tempo que os lepidópteros. As abelhas foram consideradas por Lane (1996), como
sendo os principais polinizadores de Asteraceae, assim como também por Noranha e
Gottsberger (1980), Roitman (1995), Cerana (2004), Eiterer (2005) e Wist (2005).
Many & Saravanan (1999), por outro lado, consideraram as abelhas como o segundo
grupo em importância na polinização de asteráceas. O presente estudo, apesar de não ter
analisado o papel de cada grupo de polinizadores (borboletas e abelhas) separadamente,
demonstrou que B. segetum é espécie entomófila, com características psicófilas e
melitófilas (Faegri & van der Pijl 1979), embora com maior abundância de borboletas.
O amplo espectro de visitantes facilitaria a conquista de novos ambientes e novas
interações entre B. segetum e os seus polinizadores, visto que habita local aberto e
36
alterado, assim como várias outras espécies dessa família consideradas invasoras
(Lorenzi 2000).
O número de insetos amostrados nas flores de B. segetum (82), especialmente de
borboletas foi surpreendente. Principalmente quando comparado com outros estudos já
realizados na mesma área, em espécies de Eupatorieae: Mikania glomerata, M.
hirsutissima (Eiterer 2005) e Adenostemma brasilianum (Godinho 2007), que
registraram, respectivamente, 19, 21 e 38 espécies de insetos em suas flores. E com
estudos em outras áreas, como, por exemplo, o de Cerana (2004), que registrou 66
espécies de insetos nas flores de Mikania urtifolia.
Asteraceae é um componente importante de quase todos os ecossistemas
terrestres e mantêm estreitas e precisas relações com seus polinizadores. Acredita-se que
o sucesso da família esteja relacionado ao papel de seus polinizadores. No entanto,
pouco se sabe sobre a biologia de polinização de suas espécies (Lane 1996). Nesse
sentido o estudo dos visitantes florais e polinizadores de B. segetum, que resultou numa
amostragem 82 espécies de insetos foi considerado relevante, não apenas por contribuir
para o conhecimento da biologia da polinização da espécie, mas também por ampliar o
estudo faunístico, sobretudo de borboletas, uma vez que existem poucos, especialmente
em Minas Gerais (Casagrande et al. 1998; Machado et al. 1998; Mota 2002; Fonseca
2006; Silva et al. 2007).
37
5. CONCLUSÕES GERAIS
• A floração de B. segetum é anual e ocorre na estação seca;
• A antese floral é matutina; a flor ligulada dura 10 dias e a tubulosa 4 dias;
• Há protandria e a ASP ocorre no 1º dia de antese, caracterizando a fase
estaminada da flor; do 2º ao 4º dia as flores estão na fase pistilada;
• O capítulo dura 20 dias; do 1º ao 3º dia ocorre a antese das flores liguladas (fase
estéril do capítulo), do 4º ao 10º dia ocorre a antese das flores tubulosas e do 11º
ao 20º ocorre a formação e maturação dos frutos;
• É auto-incompatível e por isso é dependente de polinizadores para a frutificação;
• Mais de 88% das sementes oriundas da frutificação natural são viáveis;
• Grande número de insetos visita os capítulos para retirar recursos florais (pólen
e néctar) e para se alimentar de partes florais;
• Os polinizadores são borboletas, com 83,75% das visitas, e abelhas, com
16,25%;
• Esse estudo amplia o conhecimento de aspectos reprodutivos de espécies da MP,
em especial das psicófilas, e da família.
38
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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