( PDF ) Estrutura de taxocenoses de girinos demata atlântica

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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E CIÊNCIAS

EXATAS

SÃO JOSÉ DO RIO PRETO, SP.

ROGRAMA DE PÓS GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL

NATACHA YURI NAGATANI DIAS

BIÓLOGA

ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE MATA

ATLÂNTICA

DISSERTAÇÃO APRESENTADA AO

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E

CIÊNCIAS EXATAS DA UNIVERSIDADE

ESTADUAL PAULISTA PARA OBTENÇÃO DO

TÍTULO DE

MESTRE EM BIOLOGIA

ANIMAL.

ORIENTADORA: PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA FERES

O-ORIENTADOR: PROF. DR. PAULO CHRISTIANO DE ANCHIETTA GARCIA

2008

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Livros Grátis

http://www.livrosgratis.com.br

Milhares de livros grátis para download.

Dias, Natacha Yuri Nagatani.

Estrutura e ecomorfologia de taxocenoses de girinos de Mata

Atlântica / Natacha Yuri Nagatani Dias. - São José do Rio Preto : [s.n.],

2008.

128

f. : il. ; 30

cm.

Orientador: Denise de Cerqueira Rossa Feres

Co-orientador: Paulo Christiano de Anchitta Garcia

Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de

Biociências, Letras e Ciências Exatas

1. Ecologia Animal. 2. Anuros. 3. Girinos. 4. Estrutura de

Comunidades – Mata Atlântica (SP). 5. Ecomorfologia. I. Rossa-Feres,

Denise de Cerqueira. II. Garcia, Paulo Christiano de Anchietta. III.

Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Letras e

Ciências Exatas. IV. Título.

CDU – 597.8

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DATA DA DEFESA: 04/04/2008

Banca examinadora

TITULARES:

Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres _________________________

(Orientadora)

UNESP / São José do Rio Preto

Prof. Dr. Sérgio Potsch de Carvalho e Silva _________________________

Museu Nacional - UFRJ / Rio de Janeiro

Profa. Dra. Lilian Casatti _________________________

UNESP / São José do Rio Preto

SUPLENTES:

Prof. Dr. Itamar Alves Martins _________________________

UNITAU / Taubaté

Prof. Dr. Arif Cais ________________________

UNESP / São José do Rio Preto

“SUPONHAMOS QUE TODA A DISSERTAÇÃO, TODA A TESE,

TENHA UMA HISTÓRIA. ESTA HISTÓRIA É CONSTITUÍDA A

PARTIR DE MIL DEFINIÇÕES DO OBJETO

, DAS MUDANÇAS DE

PERSPECTIVA

, DAS INDECISÕES, DOS CENÁRIOS NOVOS, DA

COISA MAIS RECENTE QUE SE LEU SOBRE O ASSUNTO

, DAS

INSEGURANÇAS DE TUDO QUE NÃO FOI LIDO

, DA

‘PARANÓIA’ SOBRE A QUALIDADE DO ESCRITO, DAS

VONTADES DE RASGAR TUDO E RECOMEÇAR

, DOS ATAQUES

DE INSPIRAÇÃO E DA FALTA DELA

. ENFIM, UMA

DIVERSIDADE DE ESTADOS DE ESPÍRITO QUE

, POR SI SÓ,

MERECE UMA TESE”.

(FREITAS, M. E. 1989. “VIVA A TESE”)

DEDICATÓRIA

“A minha mãe Izabel, por tudo que fez e faz por mim. Impossível expressar em

palavras o quanto a amo e me orgulho de tê-la como mãe”.

“Ao meu irmão Vladimir (in memorian), pelos poucos e saudosos anos que

compartilhamos e pela sua iluminação e ensinamentos, que sempre estarão presentes

na minha vida”.

iii

AGRADECIMENTOS

Aqui demonstro meus sinceros agradecimentos a todos que, de alguma forma,

colaboraram comigo durante o período da realização deste trabalho:

• À Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres, minha orientadora, imensa

gratidão pela amizade, paciência e por todas as oportunidades oferecidas. Agradeço

por todos os ensinamentos, essenciais para o meu amadurecimento e para a minha

formação. Agradeço pela fundamental orientação para a conclusão deste trabalho.

• Ao Prof. Dr. Paulo Christiano de Anchitta Garcia, meu co-orientador. Agradeço

pela “iniciação” na “sapologia”, ainda na graduação.

• À FAPESP, pela bolsa concedida (06/54308-2) e ao programa BIOTA/FAPESP – O

Instituto Virtual da Biodiversidade (www.biota.org.br) - pelo auxílio financeiro,

fundamental para a realização deste trabalho.

• À Profa. Dra. Lilian Casatti e Prof. Dr. Arif Cais, (UNESP / S. J. Rio Preto),

membros da banca do Exame de Qualificação, pelos comentários e sugestões

apresentadas, para o aprimoramento do projeto original.

• Ao Prof. Dr. Sérgio Potsch de Carvalho e Silva (UFRJ), Profa. Dra. Ana Maria

Paulino Telles de Carvalho e Silva (UNIRIO) e Profa. Dra. Márcia dos Reis Gomes

(UFRJ), pelo auxílio na identificação de alguns girinos.

• Ao Prof. Dr. Classius de Oliveira (UNESP / S. J. Rio Preto) e todos de seu

laboratório, por cederem seu tempo para me ensinar a manusear o “super”

equipamento de captação de imagem.

• À Michele Cristina Martins e ao comunicólogo Guilherme Rocha Dias (Parque das

Neblinas, Bertioga-SP), pelas informações fornecidas a respeito dos locais de coleta e

por toda ajuda durante o andamento do projeto.

• Ao grande amigo Fausto Nomura, pela ajuda em campo, nas análises estatísticas,

sugestões e pelas conversas técnicas e não técnicas.

• Aos amigos Fernando Rodrigues da Silva (Nandão) e Vitor Hugo Mendonça do

Prado (Vitão), pela ajuda em mais análises estatísticas.

• À amiga Sabrina de Cássia Martins, pelos Abstracts, pelos agradáveis momentos

de experiências culinárias e culturais.

• Á minha mãe, entre tantas coisas, pela ajuda na revisão de digitação, gramatical e

das referências bibliográficas.

• Ao Fabio Pupo, pela atenção, carinho, incentivo, amizade, companheirismo e por

fazer parte desse momento especial da minha vida, e, também pela ajuda na revisão

do texto e das referências bibliográficas.

• Aos amigos do Laboratório de Ecologia Animal, Tiago Vasconcelos, Tiago Gomes

dos Santos, Carlos Eduardo Conte (Kadu), Carolina Panin Candeira (Carol), Diogo

Provete, Luciana Ortega (Lú), Fausto Nomura, Fernando Rodrigues da Silva

(Nandão), Vitor Hugo Mendonça do Prado(Vitão) e Rinneu Borges, pela amizade e

companheirismo e por tornar o ambiente de trabalho agradável.

• Aos membros do Conselho do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal,

coordenado pelo Prof. Dr. Classius de Oliveira e agora pelo Prof. Dr. Francisco

Langeani Neto.

• A todos os professores do Programa, que de alguma forma contribuíram para

minha formação.

• Aos fiéis companheiros, Fausto, Arthur, Kadu, Lia, Rinneu, Nandão, Negão, Daia,

Lú e Tiago de Oliveira.

• Aos inúmeros colegas da pós.

• A todos os funcionários do Departamento de Zoologia e Botânica (UNESP /S. J.

Rio Preto) e da Seção de Pós-Graduação, pela ajuda.

ÍNDICE

Resumo.....................................................................................................................1

Abstract......................................................................................................................3

Introdução Geral........................................................................................................5

Referências Bibliográficas.........................................................................................9

1. ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA

ATLÂNTICA.............................................................................................................13

1.1. Resumo............................................................................................................14

1.2. Abstract.............................................................................................................14

1.3. Introdução.........................................................................................................15

1.4. Material e Métodos...........................................................................................16

1.5. Resultados........................................................................................................22

1.6. Discussão.........................................................................................................25

1.7. Referências Bibliográficas................................................................................30

1.8. Figuras.............................................................................................................38

1.9. Tabelas............................................................................................................46

2. A MORFOLOGIA DOS GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA ATLÂNTICA

REFLETE A HISTÓRIA EVOLUTIVA OU PROCESSOS

CONTEMPORÂNEOS?...........................................................................................52

2.1. Resumo............................................................................................................53

2.2. Abstract.............................................................................................................54

2.3. Introdução.........................................................................................................55

2.4. Material e Métodos...........................................................................................57

2.5. Resultados........................................................................................................67

2.6. Discussão.........................................................................................................93

2.7. Referências Bibliográficas ...............................................................................99

2.8. Figuras............................................................................................................107

2.9. Tabelas...........................................................................................................119

3. Considerações Finais........................................................................................130

RESUMO

Muitos parâmetros são usados para pesquisar padrões que estruturam comunidades,

incluindo o número de espécies e suas abundâncias absolutas e relativas, suas

propriedades fenotípicas e os padrões de uso e partilha de recursos. Uma abordagem

que relaciona as propriedades fenotípicas (morfologia) e os padrões de uso de

recursos (ecologia) de indivíduos e populações é a ecomorfologia, pois a diferenciação

na forma associada ao uso de diferentes recursos tem explicado a diversidade de

espécies em algumas comunidades. Nesse estudo, a diversidade de espécies de

anuros de uma área de Mata Atlântica não estudada anteriormente, em Bertioga, SP,

foi avaliada através da amostragem dos girinos. Foram selecionados onze corpos

d’água: três brejos, cinco poças e três riachos. Além disso, a riqueza, a abundância, a

diversidade e as ocorrências espacial e sazonal das espécies foram determinadas em

cada corpo d’água. A maior riqueza e diversidade de espécies foi encontrada nos

corpos d’água temporários com alta heterogeneidade vegetal. A menor riqueza de

espécies foi encontrada em riacho sem vegetação no seu interior. A maioria das

espécies foi registrada durante a estação chuvosa, sendo que a riqueza foi

positivamente correlacionada com a temperatura e a umidade relativa. A diversidade

foi avaliada em relação aos processos que estruturam comunidades biológicas,

procurando verificar a influência de fatores contemporâneos e históricos na

determinação da diversidade de espécies. Para isso, testamos duas hipóteses não

excludentes: 1) a morfologia (externa e oral interna) dos girinos é associada ao tipo de

hábitat onde ocorrem, refletindo adaptação ao uso deste recurso e a influência de

fatores contemporâneos; e 2) a morfologia dos girinos é associada ao grau de

parentesco, refletindo restrição evolutiva e a influência de fatores históricos na

estruturação das comunidades. Através das análises de Componentes Principais e de

similaridade foram evidenciados dois agrupamentos de espécies, um constituído por

girinos bentônicos e outro constituído por girinos nectônicos. Três guildas de girinos

com diferentes comportamentos e uso de micro-hábitat foram evidenciadas na análise

de similaridade – girinos nectônicos que formam agregados, girinos nectônicos que

não formam agregados e girinos bentônicos que não formam agregados. A morfologia

externa dos girinos foi positivamente correlacionada com a matriz de micro-hábitat e

comportamento e não com a matriz de proximidade taxonômica. Apesar do teste de

Mantel indicar ausência de correlação entre as matrizes simétricas de caracteres da

morfologia oral interna com as matrizes de micro-hábitat/comportamento e de

proximidade taxonômica, o dendrograma dos caracteres da morfologia oral interna

mostra que os agrupamentos refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos. Os

dados obtidos permitem inferir que a morfologia externa é constituída por um conjunto

de caracteres morfológicos, dos quais alguns são mais sujeitos as pressões de fatores

contemporâneos, enquanto a morfologia oral interna reflete os fatores históricos.

ABSTRACT

Many parameters are used to research patterns that organize communities, including

the number of species and their total and relative abundance, their phenotypic

properties and patterns of use and partition resource. An area of study that relates

phenotypic properties (morphology) and patterns of resource use (ecology) of

individuals and populations is the ecomorphology, thus the differentiation in the form

associated with the use of different resource has explained the species diversity in

some communities. In this study, anurans species diversity of an Atlantic Forest area,

not explored until now, in Bertioga, SP, was evaluated by means of tadpoles sample.

For this study, we have selected eleven ponds: three marshes, five shallows and three

streams. Moreover, the richness, abundance, diversity and species spatial and

seasonal occurrences was determined in each pond. The upper richeness and diversity

of species was found in temporary ponds with high vegetal heterogeneity. The lower

richeness of species was found in stream without vegetation inside it. The majority of

the species was recorded during rainy season, and the richeness were positively

correlated to temperature and relative humidity. The diversity was evaluated based on

the process that have organized biological communities, trying to verify contemporary

and historical factors influence in the determination of species diversity. In this way, we

have tested two hypothesis that do not exclude each other: 1) tadpole morphology

(external and internal oral) is associated to the habitat where they live, reflecting the

adaptation to the use of this resource and the contemporary factors influence; 2)

tadpole morphology is associated to taxonomic proximity, reflecting the evolutional

restriction and historical factors influence in the communities organization. The

Principal Components and similarity analyses show two species grouping, one of them

composed of bentonic tadpoles, and the other composed of nektonic tadpoles. Three

tadpoles guilds with different behaviors and micro-habitat use were evidenced in the

similarity analyses – nektonic tadpoles that constitute aggregation, nektonic tadpoles

that do not constitute aggregation and bentonic tadpoles that do not constitute

aggregation. The tadpoles external morphology were positively correlated with micro-

habitat/behavior matrix and not with taxonomic proximity matrix. Although the Mantel

test indicates absence of correlation between the symmetrical matrices of morphology

internal oral characters with micro-habitat/behavior and taxonomic proximity matrices,

the characters dendrogram internal oral morphology shows that the groupings reflected

the taxonomic proximity among the tadpoles. The data obtained allow to infer that the

external morphology seems to be constituted by a group of morphological characters,

of which some of them are more exposed to pressures of contemporary factors, while

internal oral morphology seems to reflect historical factors.

INTRODUÇÃO GERAL

Segundo RICKLEFS (2003) comunidades biológicas são associações de

populações, definidas pela natureza de suas interações ou pelo lugar em que vivem.

Os ecólogos têm se esforçado para desemaranhar e delinear as forças envolvidas no

agrupamento de espécies nestas comunidades biológicas (BROOKS & McLENNAN,

1993), o que tem produzido muita informação, mas ao mesmo tempo, muita

controvérsia sobre a interpretação das informações obtidas. Assim, a questão central

da ecologia de comunidades é a explicação da origem e manutenção das

combinações de espécies que coexistem em determinadas situações ambientais

(LEWINSOHN, 1990).

Diversos parâmetros são usados para pesquisar padrões em comunidades biológicas,

incluindo o número de espécies e suas abundâncias absolutas e relativas, os tipos de

espécies presentes, suas propriedades fenotípicas (McPEEK & MILLER, 1996) e os

padrões de uso e partilha de recursos (BEGON et al., 1990; PIANKA, 1994).

Taxocenoses de anfíbios anuros em regiões tropicais sazonais constituem um grupo

bastante adequado para estudos em ecologia de comunidades, pois a maioria das

espécies ocorre no mesmo período do ano, durante a estação chuvosa e, geralmente,

num espaço delimitado: poças, lagos ou riachos (DUELLMAN & TRUEB, 1986).

Os girinos de anuros apresentam uma imensa diversidade morfológica (ALTIG &

McDIARMID, 1999a,b), sendo um grupo taxonômico adequado para estudos em

ecomorfologia. ORTON (1953, 1957) classificou os girinos em tipos morfológicos, de

acordo com a posição do espiráculo e a morfologia oral externa e em tipos ecológicos,

diferenciando girinos que se desenvolvem em água acumulada em bromélias ou em

buracos de árvores, girinos carnívoros, de riachos de montanha, nectônicos e os que

se alimentam na superfície dos corpos d’água. ALTIG & McDIARMID (1999a,b)

consideraram essa última classificação como a primeira formalização do conceito de

tipos ecomorfológicos para girinos. Segundo ORTON (1953) esses tipos morfológicos

derivam de uma forma generalizada (girino tipicamente bêntico-lêntico), podendo

ocorrer convergências em várias famílias. Embora estes tipos morfológicos sejam bem

aceitos, existem muitas controvérsias a respeito das relações filogenéticas entre e

dentro dos agrupamentos propostos, expostas em STARRET (1973) e SOKOL (1975).

Segundo WASSERSUG (1980) controvérsias ocorrem por não se saber qual o peso

dos caracteres larvários, quando a morfologia das larvas sugere relações diferentes da

morfologia dos adultos. Além disso, quando poucos caracteres são levados em

consideração, a chance de convergência é alta e a confiança nas relações

sistemáticas obtidas é baixa (WASSERSUG, 1980).

Mais recentemente, ALTIG & JOHNSTON (1989) identificaram dois grupos

ecomorfológicos: girinos endotróficos (nutrem-se de fontes parentais durante todo seu

desenvolvimento, com seis guildas definidas) e girinos exotróficos (obtém energia

através da ingestão de alimentos do ambiente externo, com quinze guildas definidas).

As divisões em guildas foram fundamentadas na morfologia geral (corpo e cauda,

posição do olho, aparelho bucal), no comportamento alimentar e ecologia, conhecidos

ou presumidos, dos girinos.

WASSERSUG (1976a,b, 1980) iniciou os estudos sobre a morfologia oral

interna da fase larvária de anuros, ampliando o número de caracteres disponíveis para

a elucidação de problemas taxonômicos, além de fornecer uma visão comparativa

entre morfologia funcional e ecologia alimentar dos girinos. Seus trabalhos têm

evidenciado o valor adaptativo destes caracteres morfológicos (WASSERSUG,

1976a,b, 1980), uma vez que estruturas associadas à alimentação, são centros para

ação do processo evolutivo (SPIRANDELI-CRUZ, 1991). Desde então, vários

trabalhos sobre a morfologia oral interna das larvas de anuros, tanto descritivos

(WASSERSUG, 1976,a,b; SPIRANDELI-CRUZ, 1991; ECHEVERRÍA & LAVILLA,

2000) quanto enfocando aspectos sistemáticos (WASSERSUG, 1980, 1984;

WASSERSUG & HEYER, 1988) têm sido realizados, mas poucos enfocando aspectos

ecológicos (INGER, 1985) e praticamente nenhum associado à ecomorfologia.

Embora não haja consenso na definição de ecomorfologia, ela pode ser

definida como o estudo das relações entre fatores ambientais e forma, assim como a

contribuição mútua entre ambos (MOTTA et al., 1995). Estudos nesta área procuram

identificar como os organismos são construídos e as conseqüências evolutivas do

design adquirido. Nesse sentido, a comparação da forma com o uso de recursos

(nicho realizado), possibilita medir o modo de operação real dos organismos (PERES-

NETO, 1999).

As características ecológicas ou comportamentais que uma espécie exibe

podem ter evoluído em seu ambiente recente, ou podem ser de origem relativamente

antiga, isto é, espécies relacionadas podem ter características derivadas

independentemente ou a partir de um ancestral comum (DOBSON, 1985). Segundo

ALTIG & McDIARMID (1999a) a história evolutiva desempenha um papel importante

na determinação da evolução de caracteres morfológicos. Têm-se demonstrado que

muitos padrões de uso e de partilha de recursos podem ser mais facilmente explicados

com base nas características das linhagens evolutivas que compõem a comunidade

biológica (BROOKS & McLENNAN, 1993; CADLE & GREENE, 1993; MARTINS, 1994;

VITT et al., 1999; ETEROVICK & FERNANDES, 2001; WEBB et al., 2002). Essa nova

abordagem associa a ecologia e a história evolutiva das espécies e possibilita realizar

inferências sobre os processos que modelaram uma comunidade (BROOKS &

McLENNAN, 1991). As abordagens ecológica e histórica não são excludentes. Ao

contrário, diversos estudos têm mostrado que alguns padrões de uso de recursos são

provavelmente originados por interações inter-específicas no presente, como

competição e predação, ao passo que outros se devem a restrições impostas pela

história evolutiva, como morfologia funcional e fisiologia (WINEMILLER & PIANKA,

1990; MARTINS, 1994; VITT & ZANI, 1996; BERTOLUCI, 1997; VITT et al., 1999).

Pensando nisso, o presente estudo foi realizado tendo como foco os diferentes

aspectos da ecologia dos girinos, e está organizado em dois capítulos.

No primeiro capítulo “Estrutura de Taxocenoses de Girinos de uma Área de Mata

Atlântica”, é descrita e analisada a diversidade e a estrutura das comunidades de

girinos de onze corpos d’água.

No segundo capítulo “A Morfologia dos Girinos de uma Área de Mata Atlântica Reflete

a História Evolutiva ou Processos Contemporâneos?”, é feita uma abordagem para

tentar compreender as forças evolutivas que geraram essa estrutura e os padrões de

partilha e sobreposição de nicho entre as espécies, verificando a existência de relação

entre a morfologia dos girinos, o uso de micro-hábitat e o grau de parentesco entre as

espécies.

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-CAPÍTULO 1-

ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE UMA

ÁREA DE MATA ATLÂNTICA

1.1. RESUMO

A diversidade, a ocorrência espacial e a ocorrência sazonal de girinos de anuros foram

estudadas ao longo de 13 meses em 11 corpos d’água localizados em área aberta, de

borda e interior de floresta em região de Mata Atlântica, em Bertioga, estado de São

Paulo. Foram registrados girinos de 23 espécies, sendo que girinos de quatro das

espécies ainda não estão descritos. A maior riqueza e diversidade de espécies foi

encontrada nos corpos d’água temporários com alta heterogeneidade vegetal. A

menor riqueza de espécies foi encontrada em riacho sem vegetação no seu interior. A

maioria das espécies foi registrada durante a estação chuvosa, sendo que a riqueza

foi positivamente correlacionada com a temperatura e a umidade relativa. A riqueza da

anurofauna do Parque das Neblinas é alta, semelhante à da Estação Ecológica de

Boracéia, também no município de Bertioga, onde o grau de conservação ambiental é

maior.

Palavras-chaves: Ecologia de comunidades, Mata Atlântica, diversidade,

sazonalidade, Amphibia-Anura.

1.2. ABSTRACT

The diversity, the espatial and the seasonal occurrence of anuran tadpoles were

studied for 13 months in 11 ponds situated on open area, of edge and inside the forest

in the Atlantic Forest region, in Bertioga, São Paulo state. It was registrated tadpoles of

twenty-three species, four of which were not described until now. The upper richeness

and diversity of species was found in temporary ponds with high vegetal heterogeneity.

The lower richeness of species was found in stream without vegetation inside it. The

majority of the species was recorded during rainy season, and the richeness were

positively correlated to temperature and relative humidity. It is high the richeness in

anurofauna in Parque das Neblinas, being similar to the Estação Ecológica de

Boracéia, also situated in Bertioga, where the ambiental conservation degree is highter

than the area studied.

Keywords: Community ecology, Atlantic Forest, diversity, seasonality, Amphibia-

Anura.

1.3. INTRODUÇÃO

Diferenças na distribuição espacial e temporal possibilitam variação suficiente

na utilização dos recursos ambientais, diminuindo a sobreposição de nicho e

mediando a coexistência das espécies (CARDOSO et al., 1989; CARDOSO &

MARTINS, 1987; CARDOSO & HADDAD, 1992; ROSSA-FERES & JIM, 1996; 2001;

GORDO, 1998; ETEROVICK & SAZIMA, 2000; ETEROVICK & BARROS, 2003;

KOPP, 2005). Muitos mecanismos foram propostos como geradores dos padrões de

ocorrência e de partilha de recursos em comunidades de anfíbios anuros em regiões

tropicais sazonais: competição intra-específica (WILBUR, 1976; CRUMP, 1982),

competição inter-específica (HAIRSTON, 1980; MORIN, 1983; WINEMILLER &

PIANKA,1990), predação (HEYER et al., 1975; WALTERS, 1975; HEYER, 1976;

WALLS & WILLIAMS, 2001; GUNZBURGER & TRAVIS, 2004; KOPP et al., 2006),

interação entre competição e predação (MORIN, 1986; 1987), constância e fenologia

ambiental (RODRÍGUEZ-JIMÉNEZ, 1986; DÍAZ-PANIAGUA, 1990; WILD, 1996) e

história evolutiva (SCOTT & CAMPBELL, 1982; SMITH, 1983; ETEROVICK &

FERNANDES, 2001).

A distribuição espacial dos girinos nos corpos d’água e seus padrões temporais

de ocorrência resultam da distribuição espacial e temporal dos adultos e, dessa

escolha depende a sobrevivência das larvas (STRIJBOSCH, 1979; PAVIGNANO et al.,

1990; GASCON, 1991). Já a partilha de micro-hábitat entre girinos é frequentemente

associada com competição e predação (e.g. HERO et al., 1998; AZEVEDO-RAMOS &

MAGNUSSON, 1999; HERO et al., 2001; KOPP, 2005), embora ela também possa ser

reflexo de diferentes histórias evolutivas das espécies (ETEROVICK & FERNANDES,

2001). Assim, muitos fatores físicos (distância da margem, tipo de substrato,

profundidade da água, fluxo e temperatura da água) e biológicos (presença e

distribuição da vegetação, presença de outros girinos, predação e competição)

influenciam a distribuição temporal e espacial dos girinos no micro-hábitat

(ETEROVICK & FERNANDES, 2001; ROSSA-FERES & JIM, 1996). Estes fatores

podem atuar a um nível populacional, intra-comunidade, enquanto a sazonalidade e a

heterogeneidade ambiental determinam o padrão de ocorrência e a distribuição das

espécies nos hábitats (ROSSA-FERES & JIM, 1996).

A heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores

explicações para a variação na diversidade de espécies (HUSTON, 1994), assim como

a segregação espacial e temporal e, em alguns casos, competição e predação

(HEYER, 1976, GASCON, 1991; SREDL & COLLINS, 1992; ROSSA-FERES & JIM,

1994). Diversos estudos (e.g. CARDOSO et al., 1989; POMBAL, 1997; BRANDÃO &

ARAÚJO, 1998; BERNARDE & KOKUBUM, 1999) apontaram que ambientes

complexos permitem a coexistência de um número maior de espécies de anuros que

ambientes homogêneos, por disponibilizar maior número de micro-hábitats. Entretanto,

poucos realmente testaram esta correlação (GASCON, 1991; ETEROVICK, 2003;

CANDEIRA, 2007; SANTOS et al., 2007; SILVA, 2007).

Neste estudo buscamos verificar se a riqueza e a abundância populacional em

taxocenoses de girinos estão associadas com características dos corpos d’água, como

a duração e heterogeneidade vegetal, e se o período de ocorrência dos girinos é

influenciado pelo clima.

1.4. MATERIAL E MÉTODOS

1.4.1. Caracterização da área e dos corpos d’água amostrados

O presente estudo foi realizado no Parque das Neblinas (23°44’52”S;

46°09’46”W) (Figura 1), localizado no município de Bertioga, a 115 km de São Paulo,

em 11 corpos d’água. A área pertence à Companhia Suzano de Papel e Celulose,

possui 2788,15 ha e sofreu forte ação antrópica nos últimos 40 anos. Caracteriza-se

por ser uma região de topografia acidentada com altitude variando entre 700 e 1154m,

com rica malha hídrica e processo de sucessão vegetal favorecido pelo clima e pela

vizinhança com o Parque Estadual da Serra do Mar, possui um mosaico vegetal

bastante diversificado, composto por áreas de produção mais recentemente

abandonadas (2000/2001), remanescentes de eucalipto com mais de 30 anos de

idade, até fragmentos de Floresta Ombrófila Densa (Domínio da Mata Atlântica) em

avançado processo de sucessão vegetal (obs. pess.). Segundo dados do

Departamento de Águas e Energia Elétrica (DAEE), na Estação Meteorológica de

Casa Grande no município de Biritiba Mirim, o clima desta região é do tipo Af de

Köpen, caracterizado por um clima tropical constantemente úmido e a precipitação

anual varia de 1600 a 2000 mm, com maior concentração no período de setembro a

maio e com estação menos chuvosa de junho a agosto. Os meses mais quentes

ocorrem entre novembro a março e os mais frios entre junho a agosto (coincidindo

com a estação menos chuvosa).

Foram amostrados onze corpos d’água, caracterizados a seguir:

1 – Brejo Temporário 1 (BT1): Localizado em interior de floresta. É formado por

um pequeno córrego e principalmente, por acúmulo de água das chuvas. É o primeiro

ambiente a secar quando as chuvas diminuem. Possui diâmetro em torno de 60 m e

profundidade máxima em torno de 0,45 m. Apresenta vegetação herbácea no seu

interior e vegetação arbórea e arbustiva na região marginal (Figura 2A).

2 – Brejo Permanente 2 (BP2): Localizado em área aberta, com predomínio de

Cyperaceae, ao lado de uma estrada de terra por onde passam poucos veículos e

visitantes do parque. É formado por um córrego e é o menor dos três brejos, com

diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,50 m. Apresenta

vegetação herbácea e arbustiva no seu interior e vegetação marginal arbustiva e

arbórea (Figura 2B).

3 – Brejo Temporário 3 (BT3): Localizado em interior de floresta. É formado por

dois córregos e é o maior dos três brejos, com diâmetro em torno de 80 m e

profundidade máxima em torno de 0,40 m. Apresenta pouca vegetação herbácea no

seu interior e vegetação marginal herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 2C).

4 – Poça Permanente 1 (PP1): Está localizada em uma área com grande

pressão antrópica, entre a casa do gerente do parque, o alojamento e uma estrada de

terra com trânsito freqüente de veículos e pessoas. É a maior poça, com diâmetro em

torno de 1940 m e profundidade máxima em torno de 0,80 m. No interior da poça há

vegetação herbácea e arbustiva e a região marginal possui vegetação herbácea,

arbustiva e arbórea (Figura 3A).

5 – Poça Temporária 2 (PT2): Localizada em interior de floresta, ao lado de

uma trilha por onde passam motos e visitantes do parque. Possui diâmetro em torno

de 20 m e profundidade máxima em torno de 0,50 m. Não há vegetação no seu

interior, apenas folhas da vegetação arbórea, arbustiva e escandente da margem

recobrindo o fundo (Figura 3B).

6 – Poça Temporária 3 (PT3): Localizada em área de borda, ao lado de uma

estrada de terra por onde passam poucos veículos. Possui diâmetro em torno de 60 m

e profundidade máxima em torno de 0,60 m. No interior da poça há vegetação

herbácea apenas na parte mais rasa e folhas recobrindo o fundo. A região marginal

possui vegetação herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 3C).

7 – Poça Temporária 4 (PT4): Localizada em interior de floresta, ao lado de

uma trilha por onde passam visitantes do parque. É a menor poça, com diâmetro em

torno de 10 m e profundidade máxima em torno de 0,40 m. Não há vegetação no seu

interior, apenas folhas da vegetação herbácea, arbustiva e arbórea da margem

recobrindo o fundo (Figura 4A).

8 – Poça Temporária 5 (PT5): Localizada em interior de floresta. Possui

diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,80 m. Não há

vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação arbustiva, arbórea e

escandente da margem recobrindo o fundo (Figura 4B).

Os três riachos amostrados estão localizados no interior de floresta.

9 – Riacho 1 (R1): O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 30 x 1,55

x 0,20 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação arbustiva e

arbórea da margem recobrindo o fundo (Figura 5A).

10 – Riacho 2 (R2): Cortado por uma estrada de terra com trânsito freqüente de

veículos. O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 20 x 2,50 x 0,60 m. Não

há vegetação no seu interior, o fundo é de areia e a região marginal possui vegetação

herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 5B).

11 – Riacho 3 (R3): O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 10,5 x

10,0 x 0,30 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação

herbácea, arbustiva e arbórea da margem recobrindo o fundo (Figura 5C).

1.4.2. Delineamento amostral

Os onze corpos d’água foram selecionados de modo a obter um número

mínimo de réplicas e, ao mesmo tempo, representar a diversidade de tipos de hábitats

para reprodução de anuros na área, que não havia sido amostrada até então. Foram

selecionados três brejos (BT1, BP2, BT3 – ambientes com difícil delimitação da

margem), cinco poças (PP1, PT2, PT3, PT4, PT5 – ambientes com margem facilmente

reconhecível) e três riachos (R1, R2, R3 – ambientes de água corrente) com

características estruturais e fisionômicas diferentes. Os corpos d’água foram

caracterizados com base em cinco descritores (Tabela 1):

• tamanho: diâmetro em m;

• profundidade máxima: em m;

• heterogeneidade vegetal: determinada pelo número de tipos de vegetação no interior

(herbácea e/ou arbustiva) e nas margens (herbácea, arbustiva, arbórea, escandente

e/ou bromeliácea) dos corpos d’água. Com base nesses registros foram determinadas

as porcentagens de heterogeneidade: 29% quando o corpo d’água possuia dois tipos

de vegetação (interna ou marginal), 43% quando o corpo d’água possuia três tipos de

vegetação, 57% quando o corpo d’água possuia quatro tipos de vegetação e 71%

quando o corpo d’água possuia cinco tipos de vegetação;

• quantidade de folhas recobrindo o fundo: foram estabelecidas categorias de

quantidade de folhas, com base na profundidade da camada de serapilheira no fundo

dos corpos d’água;

• hidroperíodo: número de meses em que o corpo d’água reteve água.

A determinação dos descritores ambientais de cada corpo d’água foi realizada

a cada visita para amostragem dos girinos.

As excursões ao campo tiveram freqüência mensal e foram realizadas no

período de março de 2006 a março de 2007. Os girinos foram coletados com puçá de

tela de arame (malha de 3 mm

) e cabo longo, com o esforço padronizado de uma

hora de amostragem/pessoa/corpo d’água. Os girinos foram anestesiados em solução

de benzocaína a 5% e fixados em formalina a 10% logo após a coleta. Os exemplares

coletados estão depositados na Coleção Científica de Anfíbios - Tadpoles do

Departamento de Zoologia e Botânica da UNESP de São José do Rio Preto

(DZSJRP), cujos dados estão disponibilizados no site do projeto SpeciesLink

(www.splink.cria.org.br

1.4.3. Análises estatísticas

A diversidade das comunidades foi avaliada pela determinação: da diversidade

de espécies em cada corpo d’água (diversidade Į), através da aplicação do índice de

Shannon-Wiener (H’; KREBS, 1999); da equitabilidade (e), através do índice de Pielou

(ODUM, 1988); e do grau de variação na composição de espécies entre os corpos

d’água (diversidade ȕ), calculada como o inverso do coeficiente de afinidade de

Jaccard (1-Cj) (KREBS, 1999), sendo considerada baixa se 1-Cj  0,6.

A similaridade na composição das taxocenoses e nos padrões de abundância

de girinos entre os corpos d’água foi determinada pelo índice de similaridade de

Morisita-Horn, com posterior análise de agrupamento pelo método de média não

ponderada (UPGMA) (KREBS, 1999).

A distribuição espacial e temporal foi determinada pela: amplitude de nicho,

calculada pelo índice de Levins padronizado (B

) com base na abundância mensal de

girinos de cada espécie, respectivamente, em cada corpo d’água e em cada mês, e

pelo grau de similaridade na ocorrência espacial e temporal, determinado pelo índice

de similaridade de Morisita-Horn, com posterior análise de agrupamento por média

não ponderada (KREBS, 1999). Para avaliar a perda de informações na construção

dos dendrogramas, foi calculado o Coeficiente de Correlação Cofenética (r), obtido

correlacionando a matriz de similaridade original com a matriz obtida a partir do

dendrograma (ROMESBURG, 1984). Quando os dendrogramas não representaram

adequadamente as matrizes originais (r  0,8), estas foram representadas pelo método

de ordenação por Escalonamento Multidimensional Não Métrico (nMDS) (MANLY,

1994). A distorção da ordenação pelo nMDS, em relação à matriz de similaridade

original, foi determinada pela estatística chamada “stress” (S) cujos valores

representam, segundo ROHLF (2000): 0,4 = ajuste fraco; 0,2 = ajuste regular; 0,1 =

ajuste bom; 0,05 = ajuste excelente e 0 = ajuste perfeito.

Para verificar a influência das temperaturas máxima e mínima, da pluviosidade

e da umidade relativa sobre a ocorrência das espécies, o teste de regressão múltipla

(TRIOLA, 1999) foi aplicado aos valores totais de riqueza de espécies e abundância

populacional. Foi verificada também a influência das temperaturas do ar (máxima e

mínima) e da umidade relativa sobre a riqueza e abundância populacional

separadamente para cada corpo d’água. O mesmo teste foi utilizado para verificar a

existência de correlação entre os descritores de hábitat (diâmetro, profundidade,

heterogeneidade vegetal, quantidade de folhas e hidroperíodo) e os dados de riqueza

e abundância das espécies. Para esta análise foi utilizado o software BioEstat 3.0

(AYRES et al., 2003). As demais análises estatísticas foram realizadas no programa

Past versão 1.42 (HAMMER et al., 2001).

1.5. RESULTADOS

1.5.1. Diversidade

Foram registradas 23 espécies, pertencentes a dez gêneros de cinco famílias:

Hylidae (17), Bufonidae (2), Leiuperidae (2), Hylodidae (1) e Microhylidae (1) (Tabela

2). Três espécies contribuíram com 52% da abundância total dos girinos:

Bokermannohyla hylax (n = 5301; 22,64%), Scinax hayii (n = 4651; 19,87%) e S.

hiemalis (n = 2218; 9,47%) (Tabela 3), revelando uma forte dominância nas

comunidades amostradas. Das espécies registradas, os girinos de Hypsiboas bischoffi,

Scinax cf. brieni, Physalaemus olfersii e Physalaemus moreirae ainda não estão

descritos.

Considerando o conjunto de corpos d’água, houve correlação entre a riqueza

de espécies e a heterogeneidade vegetal do hábitat (p = 0,007; Tabela 4). A maior

riqueza foi registrada na PT3 (doze espécies) e os maiores valores de diversidade em

dois corpos d’água temporários (PT4 e BT3) (Tabela 5), todos com folhas no fundo e

alta heterogeneidade vegetal. Os ambientes com os maiores valores de equitabilidade

foram o riacho R2 e a poça PT4 (Tabela 5).

A diversidade beta foi considerada baixa (1-Cj  0,6) para 46 (75%) das 55

possíveis combinações de pares de corpos d’água (Tabela 6). Os corpos d’água com

maior semelhança na composição de espécies foram as poças PT4 e PT2 (80%) e as

poças PT5 e PT3 (75%), que apresentaram oito e nove espécies em comum,

respectivamente (Tabela 6). A análise de similaridade evidenciou três agrupamentos

de corpos d’água com similaridade superior a 80% na composição de espécies (Figura

6): 1) PT2 e BT1, que apresentaram sete espécies em comum; 2) PT3 e PT5, que

apresentaram nove espécies em comum; 3) BP2 e BT3, com sete espécies em

comum.

Girinos de 17 espécies apresentaram amplitude de nicho espacial intermediária

(0 < B

 0,41) pois, ocorreram, no máximo, em nove dos 11 corpos d’água

amostrados, mas com maior abundância em poucos corpos d’água (Tabela 7). Girinos

de Hypsiboas bischoffi apresentaram a maior amplitude de nicho espacial (B

= 0,41) e

os de Dendropsophus elegans, H. albomarginatus, H. polytaenius, Scinax

crospedospilus, Physalaemus moreirae e Scinax sp. (gr. ruber) foram especialistas (B

= 0), ocorrendo em apenas um dos onze corpos d’água amostrados (Tabela 7).

A análise da distribuição espacial mostrou segregação no uso do ambiente.

Cinco agrupamentos de espécies com similaridade superior a 70% foram identificados

(Figura 7): 1) Dendropsophus elegans, Hypsiboas albomarginatus, Scinax sp. (gr.

ruber), H. polytaenius, Rhinella icterica, H. faber e R. ornata, que ocorreram

exclusivamente ou em maior abundância na poça permanente (PP1); 2) D.

berthalutzae, D. microps e Physalaemus olfersii, que ocorreram principalmente em

poças e brejos, sendo que as duas primeiras espécies foram encontradas em maior

abundância em uma das poças temporárias (PT2) e a última espécie em um dos

brejos temporários (BT1); 3) Phyllomedusa aff. rohdei, Chiasmocleis leucosticta, S.

hayii e Scinax cf. brieni, que ocorreram em maior abundância nas poças temporárias

PT3 e PT5; 4) Bokermannohyla hylax, H. pardalis e S. crospedospilus, que ocorreram

em maior abundância no único brejo permanente (BP2); 5) Crossodactylus dispar e

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), que ocorreram em maior abundância em um dos

riachos (R1). Physalaemus moreirae não foi incluído em nenhum dos agrupamentos,

por ocorrer exclusivamente em um dos brejos temporários (BT3); o mesmo ocorreu

com Aplastodiscus leucopygius, H. bischoffi e S. hiemalis, que ocorreram

principalmente em riachos, sendo que as duas primeiras espécies foram encontradas

em maior abundância no R3 e a última foi mais abundante no R2.

1.5.2. Distribuição temporal

A maior riqueza foi registrada em janeiro de 2007 e a maior abundância em

novembro de 2006 (Tabela 8). Considerando o conjunto de corpos d’água, houve

correlação entre a riqueza de espécies e as temperaturas mínima (r²= 0,63, F= 6,13,

p= 0,02) e máxima (r²= 0,58, F= 5,09, p=0,02). Quando analisamos os corpos d’água

separadamente, apenas em um corpo d’água (R3) houve correlação positiva entre a

riqueza de espécies e a umidade relativa (r² = 0,76, F = 9,64, p = 0,02; Tabela 9).

A análise temporal evidenciou seis agrupamentos de espécies (Figura 8 e

Tabela 10): 1) espécies de plena estação chuvosa: Dendropsophus elegans, D.

berthalutzae e Hypsiboas albomarginatus; 2) espécies que ocorreram na estação

chuvosa, mas com maior abundância no início da estação: Phyllomedusa aff. rohdei,

Scinax sp. (gr. ruber), S. hayii, Physalaemus olfersii, H. pardalis, D. microps e Scinax

cf. brieni; 3) espécies restritas ao início da estação chuvosa: P. moreirae e

Chiasmocleis leucosticta; 4) espécies de estação seca: Rhinella ornata e R. icterica; 5)

espécies que ocorreram ao longo do ano, mas com maior abundância no final da

estação chuvosa: H. bischoffi, H. faber, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax,

Aplastodiscus leucopygius e S. hiemalis; 6) espécies com ocorrência restrita ao final

da estação chuvosa: H. polytaenius, S. crospedospilus e Crossodactylus dispar.

O cálculo da amplitude de nicho temporal (Tabela 7) mostrou que girinos de

Aplastodiscus leucopygius, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e, Scinax

hiemalis apresentaram as maiores amplitudes de nicho temporal, pois ocorreram em

todos os 13 meses de amostragem. Já os girinos de S. crospedospilus, Physalaemus

moreirae e Chiasmocleis leucosticta foram especialistas, pois, ocorreram em, no

máximo, três dos meses amostrados.

1.6. DISCUSSÃO

1.6.1. Diversidade

Em um estudo realizado na Estação Ecológica de Boracéia, também no município

de Bertioga, foram registradas 22 espécies de anfíbios anuros na fase larval (HEYER

et al., 1990). Apesar da forte ação antrópica pelo plantio de eucalipto iniciado na

década de 60 (Guilherme Rocha Dias, com. pess.), a riqueza registrada no Parque das

Neblinas (23 espécies) é muito semelhante à registrada em Boracéia, onde o grau de

conservação ambiental é maior. Embora a riqueza entre estas localidades seja muito

semelhante por se tratar de uma mesma ecoregião, o tempo de amostragem foi muito

diferente entre elas. Os estudos em Boracéia duraram aproximadamente dezesseis

anos, enquanto em Bertioga apenas um; deste modo, podemos sugerir que se o

tempo de amostragem fosse igual para o Parque das Neblinas, sua riqueza seria

maior.

Girinos de algumas espécies (22%) foram raros, com 11 ou menos indivíduos

coletados (Hypsiboas polytaenius; Dendropsophus elegans; Scinax crospedospilus;

Crossodactylus dispar e Chiasmocleis leucosticta). O elevado número de espécies

raras e intermediárias e o pequeno número de espécies dominantes corroboram com o

proposto por ODUM (2001), que propõe que comunidades setentrionais e de regiões

tropicais com estações bem definidas, como na região estudada, são caracterizadas

por possuírem poucas espécies comuns ou dominantes associadas com muitas

espécies raras.

A diversidade de espécies foi baixa nos corpos d’água PT5 e BP2. Nesses corpos

d’água a grande abundância de girinos de Scinax hayii (PT5, 72,65%) e de

Bokermannohyla hylax (BP2, 75,21%) foi alta, e a dominância dessas espécies

diminuiu a equitabilidade, contribuindo para que esses corpos d’água apresentassem

menor diversidade. A grande abundância populacional parece ser uma característica

dessas espécies, que também foram registradas em grande abundância na Estação

Ecológica de Boracéia (BERTOLUCI, 1997; BERTOLUCI et al., 2003), onde podem

ser encontradas em todos os meses do ano.

Girinos de todas as espécies tiveram maior abundância em alguns dos corpos

d’água onde ocorreram, o que explica o fato de nenhuma espécie ter sido generalista

na distribuição espacial. A maioria (83%; n = 19) das espécies apresentaram alta

sobreposição no uso dos corpos d’água, o que explica a baixa diversidade beta

encontrada. Entretanto, houve segregação entre grupos de espécies, que ocuparam

conjuntos diferentes de corpos d’água. Alguns autores notaram segregação ecológica

entre as espécies de anuros que ocupam sítios comuns para canto e desova,

relacionada às características físicas do ambiente (RABB, 1973; CARDOSO et al.,

1989; POMBAL, 1997; BERNARDE & KOKUBUM, 1999; ROSSA-FERES & JIM, 2001)

e alguns padrões definidos na distribuição das espécies foram encontrados por

CRUMP (1974), CARDOSO et al. (1989), POMBAL (1997), BERNARDE & KOKUBUM

(1999) e ROSSA-FERES & JIM (2001), tendo sido interpretadas como resultantes

conjuntamente de interações bióticas e parâmetros físicos do ambiente.

De modo geral, os r

achos apresentaram baixa riqueza de espécies. A baixa

riqueza de espécies em ambientes de água corrente de Mata Atlântica foi encontrada

também em cinco riachos amostrados por CONTE & ROSSA-FERES (2006) em São

José dos Pinhais, PR, com riqueza similar aos encontrados neste estudo. Segundo

ETEROVICK & BARROS (2003), girinos ocorrem em densidades relativamente baixas

em riachos, onde devem estar, portanto, pouco sujeitos à competição.

O tamanho do hábitat é positivamente correlacionado com a riqueza de espécies

em muitos grupos taxonômicos, como plantas em florestas, caramujos terrestres,

besouros carabídeos (NILSSON et al., 1988), pássaros em ilhas (HAMILTON &

ARMSTRONG, 1965; NILSSON et al., 1988) e peixes em lagos (BARBOUR &

BROWN, 1974) e em riachos (ANGERMEIER & SCHLOSSER, 1989). Neste estudo, o

tamanho do hábitat (corpos d’água) não foi correlacionado com a riqueza de espécies

de anuros, como previsto por HEYER et al. (1975).

PARRIS & McCARTHY (1999) registraram correlação positiva da riqueza de

anuros com a composição da vegetação ripária e com a altitude, largura e volume dos

rios em área de floresta australiana. A pequena riqueza e diversidade de espécies no

riacho R1 já eram esperadas, pois é um riacho com baixa heterogeneidade: sem

vegetação no interior e com pequena variedade de plantas na margem. Ao contrário,

três (PP1, PT2 e PT3) das cinco poças amostradas, que apresentaram a maior riqueza

de espécies, apresentaram diâmetro superior a 20 m, grande variedade de plantas no

interior e, portanto, alta heterogeneidade vegetal. A poça PT4, que apresentou grande

diversidade de espécies, não é muito extensa (diâmetro de 11 m), mas, como os

corpos d’água anteriormente citados, apresenta grande heterogeneidade vegetal.

Apesar da alta riqueza de espécies de anuros ser comumente atribuída à

heterogeneidade dos a

bientes (CARDOSO et al., 1989; POMBAL, 1997; ARZABE,

1999; BERNARDE & KOKUBUM, 1999), esta correlação tem sido escassamente

testada (e.g. GASCON, 1991; ETEROVICK, 2003). No presente estudo, a

heterogeneidade vegetal foi considerada como o descritor ambiental mais importante

na determinação do número de espécies na fase larvária, que ocuparam um mesmo

corpo d’água.

Segundo CARDOSO et al. (1989), grande heterogeneidade vegetal reflete em

grande número de sítios de canto para os adultos, e KOPP (2005) demonstrou que a

escolha de microambientes com vegetação aquática reduziu as taxas de predação por

uma espécie de barata-d’água (Belostomatidae) sobre girinos de duas espécies de

hilídeos. Correspondente a isso, as maiores riqueza e diversidade de espécies foram

encontradas em corpos d’água lênticos temporários, em área de borda e interior de

floresta, com alta heterogeneidade vegetal. Os menores valores de riqueza e

diversidade de espécies foram encontrados no corpo d’água lótico em área de floresta

sem vegetação no seu interior. SANTOS et al. (2007) também encontraram maior

riqueza de espécies de anuros em corpos d’água temporários em Santa Fé do Sul,

noroeste do estado de São Paulo.

Um fator que pode explicar o uso preponderante dos corpos d’água temporários é

a ausência ou menor abundância de predadores aquáticos (insetos e peixes) nesses

ambientes, em comparação com os corpos d’água permanentes (HEYER et al., 1975;

SMITH, 1983; WOODWARD, 1983). Em sistemas lênticos, a estrutura da comunidade

de predadores varia através de um gradiente crescente de hidroperíodo: poças

efêmeras – temporárias – permanentes. (GUNZBURGER & TRAVIS, 2004). Desta

forma, pode existir um conflito ecológico com respeito à efemeridade dos corpos

d’água, pois minimizar o risco de predação significa aumentar o risco de morte por

dessecação (BEEBEE, 1996), porém, isto não foi observado na região estudada.

1.6.2. Distribuição Temporal

Em regiões tropicais com sazonalidade bem marcada, como a região estudada,

a ocorrência e a reprodução de grande parte das espécies estão restritas à estação

chuvosa (DUELLMAN & TRUEB, 1986; AICHINGER, 1987; BERTOLUCI &

RODRIGUES, 2002). Apesar da alta sobreposição temporal, algumas espécies

apresentaram segregação no período de maior abundância populacional.

O grau de sazonalidade dos fatores climáticos influi na estrutura das

comunidades de anuros, especialmente o padrão de ocorrência de chuvas em relação

à distribuição sazonal das espécies (TOFT & DUELLMAN, 1979; ROSSA-FERES &

JIM, 1994). Regiões com clima sazonal, principalmente em relação à chuva, possuem

maior número de espécies que se reproduzem na estação úmida (HEYER, 1973;

TOFT & DUELLMAN, 1979; JIM, 1980; AICHINGER, 1987; ROSSA-FERES & JIM,

1994). Apesar disso, a riqueza de espécies e a abundância de girinos não foram

correlacionadas com a pluviosidade, o que ocorreu também em Paranapiacaba, SP

(POMBAL, 1997) e Tijucas do Sul, PR (CONTE & MACHADO, 2005). A ausência de

correlação parece mostrar que não há um único fator climático, mas um conjunto de

fatores influenciando a reprodução dos anuros (POMBAL, 1997; CONTE &

MACHADO, 2005) e, consequentemente, a permanência dos girinos no hábitat.

A temperatura e a umidade variaram pouco ao longo do ano na região

estudada, mas os baixos valores destes parâmetros na estação seca, contribuíram

para a correlação encontrada entre a riqueza das espécies com a temperatura e a

umidade do ar. As espécies com grande amplitude de nicho temporal apresentaram

um período mais favorável para a reprodução associado aos meses de maiores

índices pluviométricos, detectado pela maior abundância de seus girinos como,

Aplastodiscus leucopygius, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e Scinax

hiemalis. Girinos de Scinax crospedospilus, Physalaemus moreirae e Chiasmocleis

leucosticta apresentaram baixa amplitude de nicho temporal, sendo encontrados

apenas no final ou no início da estação chuvosa. A maioria das espécies teve

amplitude de nicho intermediária para ocorência temporal. A atividade reprodutiva

destas espécies é relacionada com a ocorrência de altos índices pluviométricos.

Em Bertioga a maioria das espécies (65%) ocorreu na estação chuvosa, e as

espécies anuais representaram 26% da anurofauna. Espécies anuais são comuns em

ambientes com clima tropical úmido (DUELMANN & TRUEB, 1986), como em Santa

Cecília, Equador, onde CRUMP (1974) e DUELMANN (1978) registraram grande

número de espécies com reprodução ao longo do ano (cerca de 33% e 30%,

respectivamente). Em regiões sazonais com estação seca definida, ARZABE (1999),

TOLEDO et al. (2003), PRADO et al. (2004), VASCONCELOS & ROSSA-FERES

(2005) e SANTOS et al. (2007) registraram menor proporção de espécies anuais (0%,

0%, 12,5%, 7,4% e 0%, respectivamente), com predomínio daquelas associadas à

estação chuvosa. Em regiões mais úmidas e com estação seca menos pronunciada,

BERTOLUCI (1998) e CONTE & ROSSA-FERES (2006), encontraram maior

proporção de espécies anuais (47% e 25%, respectivamente) e menor proporção de

espécies restritas à estação chuvosa (35% e 48%, respectivamente). Assim, o padrão

de distribuição dos girinos na área estudada pode ser considerado mais próximo ao de

regiões mais úmidas. Em Boracéia, BERTOLUCI & RODRIGUES (2002) registraram

uma proporção de espécies anuais de apenas 11%. Entretanto, segundo BERTOLUCI

& HEYER (1995), o volume anual de chuvas nessa região tem diminuído e o clima

vem se tornando progressivamente mais árido. Essa aridez pode explicar a menor

proporção de espécies anuais em Boracéia, que possui riqueza muito semelhante à

registrada em Bertioga. Esses resultados conflitantes para áreas de Floresta Atlântica

indicam que, mais que a fisionomia vegetal, o volume e distribuição das chuvas

regulam a distribuição sazonal das espécies de anuros.

1.7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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1.8. FIGURAS

Figura 1. Localização geográfica do Parque das Neblinas, município de Bertioga, SP

(23°44’52”S; 46°09’46”W). Fonte: Instituto de Pesquisas Ecológicas – Ecofuturo.

Legenda: j – centro de visitantes. Escala – 1: 135000.

Figura 2. Brejos amostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP: A) Brejo

Temporário 1 (BT1: 23° 44’25,6”S; 46°08’35,7”W); B) Brejo Permanente 2 (BP2:

23°44’34”S; 46°08’53,4”W); C) Brejo Temporário 3 (BT3: 23°44’37,8”S; 46°08’57,5”W).

A B

Figura 3. Poças permanente e temporárias amostradas no Parque das Neblinas,

Bertioga, SP: A) Poça Permanente 1 (PP1: 23°44’03,6”S; 46°10’50,9”W); B) Poça

Temporária 2 (PT2: 23º44’26,8”S; 46º08’35,1”W); C) Poça Temporária 3 (PT3:

23º45’24,1”S; 46º08’35,1”W).

B C

Figura 4. Poças temporárias amostradas no Parque das Neblinas, Bertioga, SP: A)

Poça Temporária 4 (PT4: 23°45’03,2”S; 46°09’51,9”W); B) Poça Temporária 5 (PT5:

23º44’38,6”S; 46º08’57,6”W).

eblinas, Bertioga, SP: A) Riacho 1 (R1:

º45’40,5”S; 49º09’39,8”W); B) Riacho 2 (R2: 23º44’47,3”S; 46º09’49,7”W); C) Riacho

(R3: 23º44’34,1”S; 46°08’51”W).

A B

Figura 5. Riachos amostrados no Parque das N

igura ade compos de es os os

amostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, obtido através de análise de

ru atri Coefici de Morisita rn. Coeficiente de corre o

cofen

F 6. Similarid na ição pécies entre 11 corp d´água,

ag pamento, na m z do ente -Ho laçã

ética = 0,88.

Figura 7. Similaridade na ocorrência espacial entre os girinos das 23 espécies

registradas em 11 corpos d’água no Parque da Neblinas, Bertioga, SP, obtido através

de análise de agrupamento, na matriz do Coeficiente de Morisita-Horn. Coeficiente de

correlação cofenética = 0,88. Abreviações: Rhiict = Rhinella icterica, Rhiorn = Rhinella

ornata, Aplleu = Aplastodiscus leucopygius, Bokhyl = Bokermannohyla hylax, Bspgc =

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), Denber = Dendropsophus berthalutzae, Denele

= Dendropsophus elegans, Denmic = Dendropsophus microps, Hypalb = Hypsiboas

albomarginatus, Hypbis = Hypsiboas bischoffi, Hypfab = Hypsiboas faber, Hyppar =

Hypsiboas pardalis, Hyppol = Hypsiboas polytaenius, Phyaffroh = Phyllomedusa aff.

rohdei, Scicro = Scinax crospedospilus, Scihay = Scinax hayii, Scihie = Scinax

hiemalis, Scicfbri = Scinax cf. brieni, Sspgr = Scinax sp. (gr. ruber), Phymor =

Physalaemus moreirae, Phyolf = Physalaemus olfersii, Crodis = Crossodactylus dispar,

Chileu = Chiasmocleis leucosticta.

Figura 8. Ordenação por nMD as 23 espécies

em 11 corpos d’água n

Abreviações: Rhiict = Rhin hiorn = Rhinella ornata, Aplleu =

Aplastodiscus leucopygius, Bo la hylax, Bspgc = Bokermannohyla

sp. (gr. circumdata), Denber = endropsophus berthalutzae, Denele = Dendropsophus

, Denmic = Dendropsophus microps, Hypalb = Hypsiboas albomarginatus,

ischoffi, H ardalis,

ypsiboas polytaen o =

Scinax crospedospilus, Sciha , Scicfbri =

Scinax cf. brieni, Sspgr = Scinax sp. (gr. ruber), Phymor = Physalaemus moreirae,

alaemus olfersii, Chiasmocleis

Sspgr

Hypalb

Denber

Phyaff.roh

Denmic

Scicf.bri

Phymor

Chileu

Rhiorn

Rhiict

Hyppol

Scicro

Cro

Bspgc

Denele

Phyolf

Scihay Hyppar Hypbis

Hypfab

Bokhyl

Aplleu

Scihie

dis

S da ocorrência temporal de girinos d

o Parque da Neblinas, Bertioga, SP. Stress = 0,218.registradas

ella icterica, R

khyl = Bokermannohy

elegans

Hypbis = Hypsiboas b

Hyppol = H

ypfab = Hypsiboas faber, Hyppar = Hypsiboas p

ius, Phyaffroh = Phyllomedusa aff. rohdei, Scicr

y = Scinax hayii, Scihie = Scinax hiemalis

Phyolf = Phys Crodis = Crossodactylus dispar, Chileu =

leucosticta.

1.9.TABELAS

Tabela 1. Descritores ambientais dos corpos d’água amostrados.

Coordenadas

Geográficas

Diâmetro rofu id H ro eid e

egetal (%

tidade

fo s

dro o

(meses)

(m)

nd ade

(m)

ete gen ad

Quan

de lha

Hi períod

49º

23º45’40,5”S;

09’39,8”W

41.55 0.2 29 13

46º09’49,7

23º44’47,3”S;

”W

34,1”S;

’51”W

,6”S;

°10’50,9”W

10 2

8’35,1”W

’24,1”S;

35,1”W

5’03,2”S;

46°09’51,9”W

23º44’38,6”S;

08’57,6”W

4’25,6”S;

8’35,7”W

44’34”S;

53,4”W

;

2.5 0.6 43 13

46°08

23º44’

10 0.3 57 2 13

PP1

23°44’03

94 0.8 4 3 1 3

PT2

23º44’26,8”

46º0

23º45

20 0.5 57 10

PT3

23°4

46º08’

60 0.6 71 10

PT4

10 0.4 57 4 12

PT5

46º

60 0.8 5 7 10

BT1

23° 4

°0

60 0.45 57 3 6

BP2

46°08’

23°44’

23°

60 0.5 57 13

BT3

37,8”S

46°08’57,5”W

80 0.4 71 1 9

Tabela 2. Espécies de anuros registradas na fase larvária no Parque das Neblinas,

Bertioga, SP, no período de março de 2006 a março de 2007.

Família éEsp cie

Bufonidae

Rhine er plla ict ica (S ix

, 1824)

Rhine a illa orn ta (Sp x

, 1824)

Hylidae

Aplastodiscus leucopygius (Cruz & Peixoto

, 1985)

Bokermannohyla hylax (Heyer

, 1985)

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata)

Dendropsophus berthalutzae (Bokermann

, 1962)

Dendropsophus elegans (Wied – Neuwied, 1824)

Dendropsophus microps (Peters

, 1872)

pa S

sib isc Boulenger

Hy siboas lbomarginatus ( pix, 1824)

Hyp oas b hoffi (

, 1887)

sib ab ied ied

Hyp oas f er (W -Neuw

, 1821)

Hypsiboas par Sp

dalis (ix

, 1824)

Hypsiboa olytaenius

sp (Cope

, 1870)

Phyllomedusa aff. hdei

S ax cr pedos us (Lu 1925

Shai (Barbour

cin os pil tz, )

cinax yi

, 1909)

Scinax hiemalis (Haddad & Pombal

, 1987)

Scinax cf. brieni

Scinax sp. (gr. ruber)

iuperidae

Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens

, 1856)

icrohylidae

Physalaemus moreirae (Miranda-Ribeiro, 1937)

Chiasmocleis leucosticta (Boulenger, 1888)

ylodidae

Crossodactylus dispar Lutz

, 1925

Tabela 3. Abundância dos girinos das 23 espécies de anuros registradas em 11 corpos

d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito a maior abundância da

espécie.

Espécies R1 R2 R3 PP1 PT BP2 BT3 Abundância2 PT3 PT4 PT5 BT1

Rhinella icterica

0 0 0 0 1210

1200

0 10 0 0 0 0

Rhinella ornata

0 200 52

1379

41 0 0 10 0 1782

Aplastodiscus leu

19 6

721

0 17 0 51 0 244 100 1168

Bokermanohyla h

860 17 0 59 0 10 0

457 5301

Bokermannohyla

32 4 0 0 0 0 0 0 553

Dendropsophus b

1 67 1 37 0 39 322

Dendropsophus e

0 0 0 0 0 6

Dendropsophus m

0 0 0 21 75 57 0 0 485

Hypsiboas alboma

0 0

0 0 0 0 0 59

Hypsiboas bischo

298

388

193 24 130 7 68 20 1330

Hypsiboas faber

0 0 0

5 0 0 0 0 86

Hypsiboas pardali

0 0 0 0 0 0 0

399

139 538

Hypsiboas polytae

0 0 0

0 0 0 0 0 9

Phyllomedusa aff. 0 0 0 0

0 0 36

Scinax crospedos

0 0 0 0 0 0

0 11

Scinax hayii

703 0 6

4 1275 237 10 4651

Scinax hiemalis

1397

300 0 21 2 119 226 2218

Scinax cf. brieni 0 0 0 0

0 205 0 2 1792

Scinax sp. (gr. rub 0 0 0

101

0 0 0 0 0 101

Physalaemus mor

0 0 0 0 0 0 0 0

Physalaemus olfe

0 44 4 24 219 188 23 12 1690

Crossodactylus di

0 0 0 0 0 0 0 1 6

Chiasmocleis leuc

0 0 0

0 0 2

Abundância por

1546 3039 47 577 1755 482 1060 23410

0 1 0

copygius

ylax

466 61

3371

sp. (gr. circumdata)

514

3 0

erthalutzae

0 0 20

140

legans

0 0 0 0

icrops

129

103

rgin

atus

0 0 0

ffi

0 2 2 0

0 0

nius

0 0

rohdei 0 0 17 0

pilus

0 0 0

136

52 31 0

177

er) 0 0

eirae

0 0

rsii

365 1

711

spar

0 0

osticta

00 0

corpo d'água

1074 3496 799 43 1235 4

Riqueza

8 11 12 8 9 11 5 7 10 7 9

Tabela 4. Regressã e ú la riq a bu nc en no nju d

s d’água u in a ,

es de há e n e

e folhas e hidroperíodo. Em negrito o único valor de correlação com p < 0,05.

escritores de hábitat Riqueza Abundância

o lin ar m ltip da uez e a ndâ ia m sal co nto e

11 corpo

descritor

bitat:

mostra

diâme

dos

tro, p

no Parq e d

didad

as Ne

e, het

bl as

roge

, Ber

eidad

tiog ,

e veg

SP co

tal, qu

m os

antidarofun de

Diâmetro

0,07 0,60

Profundidade

0,48 0,15

eterogeneidade vegetal 0,007

0,65

uantidade de folhas

0,72 0,65

idroperíodo

0,38 0,28

Tabela 5. Descritores da diversidade das comunidades de girinos registradas em 1

corpos d´água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os maiores valores

para cada índice.

R1 R2 R3 PP1 PT2 PT3 PT4 PT5 BT1 BP2 BT3

Riqueza

5 7 8 11 10

8 9 11 7 9

Abundância

3039 47

1060

Diversidade

99 1,46 1,36 7

Equitabilidade

0,62

0,49 0 0,49

0,2 ,55 7

1074 3496 1546 799 43 577

1,6

1755

0,92 1,34

1235

4482

0, 1,24 1,59 1,2 0,9

0,5 ,31 0,30

0,66

8 0 0,29 0,4

Tabela 6. Diversidade ß entre os 11 corpos g ostrados no Parque das

Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os menores valores de similaridade; em itálico o

número de espécies em comum entre os corpos gu

R1 R2 R3 PP1 PT2 PT3 BP2

d´á ua am

d´á a.

PT4 PT5 BT1 BT3

* 0,50 0,44 0,00 0,36 0,06 0,30 0,08 0,20 0,27 0,33

R2 4

0,67

0,20 0,55 0,27 0,50 0,23 0,27

0,60

0,38

4 5 7 7

* 0,43

0,75

0,36 0,31 0,35

T4 35 6 486

* 0,55

0,67

0,55 0,58

PT5 13

366 4

* 0,54

56 6

R3 4 6

* 0,27

0,64

0,33

0,60

0,31 0,36 0,55 0,4

PP1 0 3 4

* 0,24 0,44 0,27 0,25 0,20 0,25 0,22

PT2 46 6 4

* 0,47

0,80

0,58

0,70

0,46

0,62

PT3 1

0 45 0,29

0,43

BT1

* 33 0,5

BP2 36 6 4

6BT3 448677

Tabela 7. Amplitude de nicho para ocorrência espacial e temporal dos girinos das 23

spécies de anuros registradas em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas,

ertioga, SP.

Espécies

Amplitude de Nicho (B

)

Ocorrência Temporal Ocorrência Espacial

Rhinella icterica

0,192 0,002

Rhinella ornata

0,285 0,062

Aplastodiscus leucopygius

0,856 0,130

Bokermannohyla hylax

0,903 0,124

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata) 0,770 0,015

Dendropsophus berthalutzae

0,226 0,275

Dendropsophus elegans

0,131 0,000

Dendropsophus microps

0,232 0,363

Hypsiboas albomarginatus

0,141 0,000

Hypsiboas bischoffi

0,405 0,407

Hypsiboas faber

0,318 0,012

Hypsiboas pardalis

0,311 0,062

Hypsiboas polytaenius

0,149 0,000

Phyllomedusa aff. rohdei 0,320 0,099

Scinax crospedospilus

0,063 0,000

Scinax hayii

0,193

Scinax hiemalis

0,133

Scinax

Scin

Physalaemus moreirae

0,069 0,000

Chiasmocleis leucosticta

0,100

0,412

0,705

cf. brieni 0,122 0,062

ax sp. (gr. ruber) 0,171 0,000

Physalaemus olfersii

0,375 0,286

Crossodactylus dispar

0,292 0,038

0,083

Tabela 8. Dados mensais de temperaturas mínima e máxima, pluviosidade, umidade

relativa, riqueza e abundância de girinos no conjunto dos 11 corpos d’água

amostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os maiores valores.

Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

Temperatur ínima

18 15 11 9 8 10 12 15 15 17 17 16

20a m

Temperatura máxima

27 24 23 22 23 24 22 23 26 27 27 29

Pluviosidade 1575

809 191 144 319 92 460 646 958 687 831 265 356

Umidade rel a

80 77 74 71 78 83 74 77 75 70 77

Riqueza

15 15 11 11 7 8 7 14 18 18

18 16

Abundância

1065 1249 852 828 1314 1337 1521 2550

4276

2228 2527 1993 1670

ativ

Tabela 9. Regressão linear múltipla da riqueza e abundância mensal dos girinos das

espécies registradas em cada corpo d’água com os parâmetros climáticos no Parque

verificar correlação em BT1, pois este corpo d’água esteve seco durante 7 meses.

das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os valores de p < 0,05. Não foi possível

Riqueza

Abundância

F regressão p r²

p r² F regressão

0,09 0,96 -0,52 1,10 0,43 0,04

3,54 0,10 0,49 0,09 0,96 -0,52

9,64

0,02

0,76 0,40 0,76 -0,29

PP1

2,78 0,17 0,43 0,34 0,80 -0,39

PT2

13,43 0,20 0,90 0,46 0,76 -0,68

PT3

1,34 0,45 0,17 1,67 0,39 0,29

PT4

0,38 0,77 -0,36 5,29 0,07 0,65

PT5

6,55 0,14 0,77 2,02 0,35 0,38

BT1

- - - - - -

BP2

0,98 0,53 0,008 4,66 0,07 0,58

BT3

1,19 0,43 0,13 0,58 0,72 -0,46

Tabela 10. Abundância mensal dos girinos de 23 espécies de anuros registradas em

11 corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, entre março de 2006 e março

de 2007.

MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN F

EV MAR

Rhinella icteri

17 2

0 0 0 0 550 13 244 262 107 0 15

Rhinella orn

9 0

Aplastodiscu

Bokermano

451

Bokermanno 32 15

Dendropso

Dendropsoph

2 0

Dendropso

2 21

Hypsiboas al

Hypsiboas

98 438

Hypsiboas fa

Hypsiboas

43 12

Hypsiboas polytaenius

1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 5

Phyllomedu 5 0

Scinax crospedospilus

8 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Scinax hay

411

Scinax hiemalis

24 15 102 168 232 332 193 338 280 221 161 91 61

Scinax cf. b 82 20 11

Scinax sp. (gr. ruber) 0 0 0 0 0 0 0 0 46 27 22 3 3

Physalaem moreirae

0 0 0 0 0 0 0 16 35 1 0 0 0

Physalaemus olfersii

49 14 5 3 0 0 0 202 428 225 399 273 92

Crossodact

0 0

Chiasmocleis leucosticta

0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0

ata

0 0 0 0 50 460 439 394 393 0 37

s leucopygius

121 182 96 69 47 83 109 73 79 113 50 53

hyla hylax

506 754 473 331 388 380 473 319 303 259 250 414

hyla sp. (gr. circumdata) 21 61 90 71 40 49 28 19 50 21 45

phus berthalutzae

11 4 0 0 0 0 0 0 18 44 111 113

us elegans

0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 3

phus microps

11 3 0 0 0 0 0 130 195 72 21 3

bomarginatus

0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 25 25 3

bischoffi

65 90 66 164 7 19 35 24 26 42 169 1

ber

9 5 3 3 0 0 0 0 19 5 4 7

pardalis

13 3 0 1 0 0 0 95 152 147 72

sa aff. rohdei 0 0 0 7 0 0 0 0 9 8 7

218 113 14 11 0 0 0 320 1087 768 1053 656

rieni 6 1 0 0 0 0 0 357 1048 267

ylus dispar

2 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1

ATLÂNTICA REFLETE A HISTÓRIA EVOLUTIVA OU FATORES

-CAPÍTULO 2-

A MORFOLOGIA DOS GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA

CONTEMPORÂNEOS?

2.1. RESUMO

O enfoque ecomorfológico assume que um ambiente particular restringe a morfologia

e ecologia de uma maneira paralela, assim, padrões em ecologia de indivíduos,

populações ou agrupamentos de espécies podem ser deduzidos através de seus

caracteres morfológicos. Esse estudo foi desenvolvido com o objetivo de analisar a

morfologia de girinos em corpos d’água de uma área de Mata Atlântica, procurando

verificar a existência de adaptações morfológicas para os diferentes micro-hábitats.

Para tanto, as seguintes hipóteses foram formuladas: 1) a morfologia dos girinos é

onstituída por um conjunto

relacionada ao tipo de micro-hábitat ocupado; 2) a morfologia reflete o grau de

parentesco entre as espécies. As análises de Componentes Principais e de

similaridade evidenciaram dois agrupamentos de espécies, um constituído por girinos

bentônicos e outro constituído por girinos nectônicos. Três guildas de girinos com

diferentes comportamentos e uso de micro-hábitat foram evidenciadas na análise de

similaridade – girinos nectônicos que formam agregados, girinos nectônicos que não

formam agregados e girinos bentônicos que não formam agregados. A morfologia

externa dos girinos foi positivamente correlacionada com a matriz de micro-hábitat e

comportamento e não com a matriz de proximidade taxonômica. Apesar do teste de

Mantel indicar ausência de correlação entre as matrizes simétricas de caracteres da

morfologia oral interna com as matrizes de micro-hábitat/comportamento e de

proximidade taxonômica, o dendrograma dos caracteres da morfologia oral interna

mostra que os agrupamentos refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos. Os

dados obtidos permitem inferir que a morfologia externa é c

de caracteres morfológicos, dos quais alguns são mais sujeitos as pressões de fatores

contemporâneos, enquanto a morfologia oral interna reflete os fatores históricos.

Palavras-chaves: Ecomorfologia, morfologia oral interna, fatores contemporâneos,

fatores históricos, adaptações.

2.1. ABSTRACT

The focus on ecomorphological admits that a particular ambient restricts the

rs dendrogram internal oral morphology shows that the groupings reflected

morphology and ecology in a parallel way. In this manner, individual patterns in

ecology, populations or species grouping can be deduced by means of its

morphological characters. This study was developed with the objective to analyze

tadpoles morphology in ponds of an Atlantic Forest area, trying to verify the existence

of morphological adaptations to the different micro-habitats. In this way, the follow

hypotheses were formulated: 1) tadpole morphology is related to the micro-habitat

where they live; 2) morphology reflects the taxonomic proximity among the species.

The Principal Components and similarity analyses show two species grouping, one of

them composed of bentonic tadpoles, and the other composed of nektonic tadpoles.

Three tadpoles guilds with different behaviors and micro-habitat use were evidenced in

the similarity analyses – nektonic tadpoles that constitute aggregation, nektonic

tadpoles that do not constitute aggregation and bentonic tadpoles that do not constitute

aggregation. The tadpoles external morphology were positively correlated with micro-

habitat/behavior matrix and not with taxonomic proximity matrix. Although the Mantel

test indicates absence of correlation between the symmetrical matrices of morphology

internal oral characters with micro-habitat/behavior and taxonomic proximity matrices,

the characte

the taxonomic proximity among the tadpoles. The data obtained allow to infer that the

external morphology seems to be constituted by a group of morphological characters,

of which some of them are more exposed to pressures of contemporary factors, while

internal oral morphology seems to reflect historical factors.

Keywords: Ecomorphology, internal oral morphology, contemporary factors, historical

factors, adaptations.

2.3. INTRODUÇÃO

Entre as questões mais antigas e importantes em biologia evolutiva estão

m organismo (i.e., sua performance) (PERES-NETO, 1999).

orrem em diversos tipos de hábitats

e apresentam uma

& McDIARMID, 1999a,b). ORTON (1953,

1957),

dos adultos; e quando se considera

poucos

os de grande valor sistemático nas larvas de anuros.

LTIG & JOHNSTON (1989) propuseram guildas ecomorfológicas para os

girinos guilda

dos b

aquelas relacionadas à origem das adaptações dos organismos ao seu ambiente

(PERES-NETO, 1999). Isso significa buscar compreender como uma espécie adquiriu

seu repertório de caracteres comportamentais e ecológicos. De um modo geral, se

aceita que este repertório evolutivo representa a interação entre o genótipo, o fenótipo

e o meio ambiente, e que as adaptações locais determinam o modo de operação de

Os girinos de anuros oc

imensa diversidade morfológica (ALTIG

com base na morfologia oral externa e na posição do espiráculo, reuniu os

girinos de anuros em quatro grupos, cada um restrito a uma família ou grupo de

famílias de Anura, sugerindo que esses quatro morfotipos representavam grandes

radiações seqüenciais na filogenia dos anuros. Embora os grupos propostos por esta

autora tenham sido largamente aceitos pelos herpetólogos, suas idéias sobre a

classificação e filogenia de Anura geraram muitas controvérsias, centralizadas na

questão de qual peso deve ser dado aos caracteres larvários, quando a morfologia das

larvas sugere relações diferentes da morfologia

caracteres larvários a possibilidade de convergência é alta e a confiança

derivada deste tipo de relação sistemática é baixa (STARRET, 1973; SOKOL, 1975).

STARRET (1973) e SOKOL (1975, 1977, 1981) identificaram muitos caracteres

intern

, com base na morfologia e no hábito alimentar. Segundo os autores, a

entônicos compreende girinos de corpo deprimido, disco oral ventral a

anteroventral, olhos dorsais e nadadeiras baixas; a dos nectônicos inclui girinos de

corpo comprimido, disco oral anteroventral, olhos laterais e nadadeiras altas; a dos

filtradores de suspensão inclui girinos com ausência de estruturas queratinizadas no

disco oral, corpo geralmente muito deprimido e olhos laterais.

WASSERSUG (1976a,b, 1980) iniciou o estudo da morfologia larvária

objetivando a procura de caracteres diagnósticos adicionais para elucidar problemas

sistemáticos nos anuros, e posteriormente concentrou-se no estudo comparativo de

estruturas orais internas, que não tinham sido enfatizadas por outros autores. Seus

trabalhos demonstraram a importância do significado adaptativo desses caracteres

morfológicos, uma vez que muitos conhecimentos sobre a ecologia dos girinos podem

ser obtidos a partir do estudo da morfologia oral (SPIRANDELI-CRUZ, 1991). Desse

modo, este autor foi responsável por uma nova visão na interpretação dos caracteres

larvários dos anuros, tanto do ponto de vista sistemático como do ponto de vista

ecológico. Sua terminologia e seqüência de descrição da anatomia buco-faringeana

vêm sendo utilizadas por outros estudiosos como VIERTEL (1982), INGER (1983,

1985), DUELLMAN & de SÁ (1988), SPIRANDELI-CRUZ (1991), FORD &

CANNATELLA (1993), SCHIESARI et al. (1996), D’HEURSEL & BALDISSERI (1999),

D’HEURSEL & de SÁ (1999), VIERTEL & RICHTER (1999), D’HEURSEL (2004) e

PRADO (2006). Apesar do grande número de estudos morfológicos, poucos enfocam

os aspectos ecológicos (INGER, 1985) e nenhum associa a ecologia com a

morfologia.

O enfoque ecomorfológico assume que um ambiente particular restringe a

morfologia e ecologia de uma maneira paralela, assim, padrões em ecologia de

indivíduos, populações ou agrupamentos de espécies podem ser deduzidos através de

seus caracteres morfológicos (MULLANEY & GALE, 1996). A ecomorfologia

fundamenta-se na idéia que as diferenças morfológicas existentes entre as espécies

podem estar associadas à ação de diferentes pressões ambientais e biológicas por

elas sofridas, e uma das principais hipóteses a ser testada, é uma possível associação

entre a morfologia e a ecologia, de maneira que a morfologia típica de uma população

em um

ladas: 1) a morfologia dos girinos é relacionada ao tipo de

micro-h

2.4. MA

e a morfologia oral foram determinadas em

girinos

2007, e corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. A metodologia de

coleta

Dendropsophus elegan s faber, H. polytaenius, Crossodactylus dispar e

Chiasm

ou não fora

morfológica (estágios 35 a 39; GOSNER, 1960).

Todos os exemplares coletados estão depositados na Coleção Científica de

Anfíbios (DZSJRP-Tadpoles) do Departamento de Zoologia e Botânica do Instituto de

Biociências, Letras e Ciências Exatas – UNESP, Campus de São José do Rio Preto,

SP.

2.4.2. Morfologia externa: morfometria e atributos ecomorfológicos

que possível em dez, mas no mínimo em três girinos de cada espécie, nos estágios de

desenvolvimento 35 a 39 (GOSNER, 1960), segundo ALTIG & JOHNSTON (1986,

hábitat deveria ser aquela que garante o melhor desempenho nesse hábitat

(PINTO & ÁVILA-PIRES, 2004).

Esse estudo foi desenvolvido com o objetivo de analisar a morfologia de girinos

em corpos d’água de uma área de Mata Atlântica, procurando verificar a existência de

adaptações morfológicas para os diferentes micro-hábitats. Para tanto, as seguintes

hipóteses foram formu

ábitat ocupado; 2) a morfologia reflete o grau de parentesco entre as espécies.

TERIAL E MÉTODOS

2.4.1. Exemplares examinados

As dimensões morfométricas

de 18 das 23 espécies registradas, no período de março de 2006 a março de

m onze

e conservação dos girinos está descrita no Capítulo 1. Os girinos de

s, Hypsiboa

ocleis leucosticta não foram incluídos nesse estudo porque foram raros (n < 3)

m encontrados nos estágios de desenvolvimento adequados para análise

Dezessete dimensões morfométricas (Figura 1) foram determinadas sempre

1989),

BRANDÃO (2001) e FIGUEIRA (2004): comprimento total (CT, distância entre a

extrem

corpo ( tância entre a extremidade anterior do focinho e o início da cauda, em

vista la

dorsal) dal,

medida

distânc

maior distância entre as margens dorsais da nadadeira e da musculatura caudal, em

vista lateral); altura da

ventrais da nadadeira e da musculatura caudal, em vista lateral); altura da musculatura

caudal (AMC, maior distância ventro-dorsal da musculatura caudal, em vista lateral);

distância interocular (DIO, distância entre os centros dos olhos, em vista dorsal);

distância internasal (DIN, distância entre os centros das narinas, em vista dorsal);

distância do olho ao focinho (DOF, distância entre a extremidade anterior do focinho e

o centro do olho, em vista lateral); distância da narina ao focinho (DNF, distância entre

a extremidade anterior do focinho e o centro da narina, em vista lateral); diâmetro do

olho (DO, distância máxima entre as margens do olho); diâmetro da narina (DN,

distância máxima entre as margens da narina); comprimento do espiráculo (CE,

distância entre a base e a extremidade do espiráculo); comprimento da cauda (CCA,

distância entre o final do corpo e a extremidade final da cauda); altura da linha média

do espiráculo (AE, distância entre a linha média do espiráculo e a extremidade ventral

do corpo, traçando-se uma reta perpendicular ao eixo horizontal, em vista lateral).

O comprimento total foi determinado com paquímetro digital e as 16 dimensões

restantes sob microscópio estereoscópico Leica (MZ75), equipado com ocular

micrométrica. Para as medições sob microscópio estereoscópico, foi utilizada placa de

Petri com fundo de parafina, usada para fixar alfinetes ao redor dos girinos, mantendo-

os nas posições adequadas para realizar as medições.

JOHNSTON & ALTIG (1986), ALTIG & McDIARMID (1999a), ETEROVICK &

idade anterior do focinho e a extremidade final da cauda); comprimento do

CC, dis

teral); largura do corpo (LC, maior distância entre as laterais do corpo, em vista

; largura da musculatura caudal (LMC, maior largura da musculatura cau

na base da cauda junto ao corpo, em vista dorsal); altura do corpo (AC, maior

ia ventro-dorsal do corpo, em vista lateral); altura da nadadeira dorsal (AND,

nadadeira ventral (ANV, maior distância entre as margens

Com base nessas dimensões, foram determinados 16 atributos

ecomorfológicos. Como não existia nenhuma proposta de atributos ecomorfológicos

para girinos, muitos foram baseados em estudos de ecomorfologia de peixes (GATZ,

1979a,b; WATSON & BALON, 1984; BALON et al., 1986) e outros foram propostos e

testados com sucesso por FIGUEIRA (2004), em uma comunidade de girinos de poça

temporária:

q Índice de compressão do corpo: IC = altura máxima do corpo/largura máxima

dorsal/altura máxima da musculatura caudal. Nadadeiras dorsais altas indicam

girinos nectônicos.

Altura relativa da nadadeira ventral: ANV = altura máxima da nadadeira

ventral/altura máxima da musculatura caudal. Nadadeiras ventrais altas

indicam girinos nectônicos.

q Largura relativa da musculatura caudal: LMC = largura máxima da

musculatura caudal/comprimento da cauda.

q Altura relativa da cauda: ARC = altura da nadadeira dorsal + altura da

nadadeira ventral + altura da musculatura caudal/ altura do corpo.

o ao focinho.

do corpo. Valores elevados indicam indivíduos com o corpo deprimido.

q Altura relativa do corpo: AR = altura máxima do corpo/comprimento total.

q Comprimento relativo do focinho: CFO = distância do olho ao

focinho/comprimento do corpo.

q Comprimento relativo da cauda: CCA = comprimento da cauda/comprimento

total.

q Índice de compressão da cauda: ICC = altura máxima da cauda/largura

máxima da cauda.

q Altura relativa da nadadeira dorsal: AND = altura máxima da nadadeira

Posição das narinas no eixo longitudinal: PNL = distância da narina ao

focinho/distância do olh

q Posição das narinas no eixo transversal: PNT = distância internasal/largura do

corpo.

q Tamanho relativo das narinas: TN = diâmetro das narinas/comprimento do

corpo.

q Posição dos olhos: PO = distância interocular/largura do corpo. Valores

baixos indicam olhos localizados dorsalmente, típico de girinos bentônicos.

q Tamanho relativo dos olhos: TO = diâmetro dos olhos/comprimento do corpo.

q Posição do espiráculo: PE = altura da linha média do espiráculo/altura

máxima do corpo.

q Comprimento relativo do espiráculo: CE = comprimento do

espiráculo/comprimento do corpo.

2.4.3. Morfologia oral interna: dissecção e análise da morfologia oral

Foram dissecados de um a sete girinos de cada espécie, nos estágios de

desenvolvimento 36 a 41 (GOSNER, 1960), seguindo o procedimento descrito por

WASSERSUG (1976a), SPIRANDELI-CRUZ (1991), com algumas modificações

propostas por PRADO (2006). A análise e as medições das estruturas orais internas

foram efetuadas sob microscópio estereoscópico Leica (MZ75), equipado com ocular

micrométrica. As fotografias foram feitas no microscópio estereoscópico Leica (NZ16),

com o programa computacional Image Manager 50 (IM 50).

Cada exemplar foi lavado em água corrente para remover o excesso de

conservante e transferido para uma placa de Petri com fundo de parafina, sendo

mantido sob uma camada de água. O girino foi mantido com o lado esquerdo voltado

para cima, por meio de um alfinete colocado no terço anterior da cauda, próximo à

abertura do tubo anal. Sob microscópio estereoscópico e com tesoura de

microdissecção iniciou-se a retirada da pele pela região posterior à câmara branquial

com uma incisão no sentido ventro-dorsal. Continuou-se o corte em direção à região

anterior, paralelamente ao eixo longitudinal do corpo do animal, seguindo o contorno

inferior s, passando sob as narinas e indo até a boca, de onde foi desviado

em direção à linha média do corpo. A partir daí, o girino foi fixado com o lado direito

a branquial. Para

finaliza pele do corpo do animal, o girino foi mantido com o abdômen

para cima e a pele foi retirada com um corte transversal no nível das câmaras

irada da pele, o exemplar foi fixado com o lado esquerdo para cima e

foi feita uena incisão pela comissura labial, até se visualizar o limite dos bicos

córneo ntral. O mesmo procedimento foi realizado do lado direito. O girino

foi novamente fixado com o lado esquerdo para cima e, a partir da incisão feita pela

stero-dorsal, passando entre os

ramos erior e o músculo adutor anterior

da ma te os ramos profundo e subexterno do

dutor posterior mandibular, o músculo adutor externo da mandíbula e o músculo

sse corte, a cartilagem de Meckel é separada da cartilagem do

esta do ceratohial. O corte seguiu até a região postero-dorsal da

faringe do as câmaras de pressão dorsais, do cesto branquial ventral. A

seguir, o girino foi colocado com o lado direito para cima e procedeu-se do mesmo

a comissura labial direita, obtendo assim, assoalho e

teto buco-faringeanos separados na região anterior, mas ainda unidos

transversalmente na região posterior.

ovamente colocado com o abdômen para cima, quando foram

pele da região ventral e a massa intestinal para separar, na

região ssoalho do teto bucal. Procedeu-se então, a separação total das

porçõe rsal junto ao dorso, primeiro do

lado di esôfago. Desse modo, o assoalho foi isolado, ficando o teto da boca

unido ao resto do corpo.

dos olho

para cima e o caminho inverso foi feito, até a região posterior à câmar

r a retirada da

branquiais.

Após a ret

uma peq

s dorsal e ve

comissura labial, seguiu-se o corte em direção po

superficial e articular do músculo adutor post

ndíbula, e cortando mais ventralmen

órbito hióideo. Ne

palatoquadrado, e

separan

modo a partir da incisão feita n

O girino foi n

retirados o restante da

posterior, o a

s dorsal e ventral, através de um corte transve

reito, até o

O girino foi, então, mergulhado em solução de azul de metileno a 1% por 20

segund visualização das estruturas da região bucofaringeana. As

peças transferidas para uma placa de Petri também com fundo de

para manter a peça submersa (PRADO, 2006).

faringeanas dorsais e

ventrai de WASSERSUG (1976a), como

citada 2006). Seguiu-se a mesma

seqüên crição de WASSERSUG (1976a), onde as características

scritas da região anterior para a posterior, primeiro as do

assoalh bucal. Para comparação entre as espécies, as medições

e conta e direito do girino,

com o de papilas e pústulas.

racteres da morfologia oral interna foi construída com 38 estados

ta ausência do caracter e 1 representa sua

presen respectivos estados foram:

I. ASSO

A) Form

1) oval

os, para melhor

bucais foram

parafina, contendo água suficiente

Para identificação e descrição das estruturas buco-

s do girino (Figura 2) utilizou-se a terminologia

por SPIRANDELI-CRUZ (1991) e PRADO (

cia de des

morfológicas foram de

o e depois as do teto

gens das estruturas internas foram feitas nos lados esquerdo

objetivo de determinar a variação no número

A matriz de ca

de 14 caracteres, onde 0 represen

ça. Os caracteres analisados e seus

ALHO BUCAL:

ato geral:

2) triangular

B) Projeções na região infra-rostral:

3) presentes

4) ausentes

C) Espinho queratinizado no canto posterior do bico córneo:

5) presente

6) ausente

D) Número de papilas infralabiais:

7) duas

8) quatro

es laterais:

16) muitas, em número superior a 10

II. TET

E) Formato da margem das papilas infralabiais das pared

9) serrilhadas

10) lisas

F) Número de papilas linguais:

11) duas

12) três

13) quatro

14) ausentes

G) Número de pústulas da arena do assoalho bucal:

15) poucas, em número igual ou inferior a 10

O BUCAL:

H) Formato geral:

17) oval

18) triangular

I) Projeções na área pré-nasal:

19) pústulas ou papilas

20) crista larga

21) ausentes

J) Formato da narina:

22) elípticas

23) elípticas com concavidade anteromediana

24) fenda

K) Parede anterior das narinas:

25) com pústulas

26) ausente

L) Parede posterior das narinas:

27) formato de aba lisa, sem apresentar a válvula nasal

28) formato de aba, com a válvula nasal larga

29) formato de aba, com a válvula nasal estreita

30) ausente

M) Papilas pós-nasais:

31) muito reduzidas

mediana:

1992): números

diferen

32) duas papilas cônicas, maiores e com o bordo serrilhado

33) duas papilas com o ápice arredondado

34) ausentes

N) Papilas laterais da crista

35) cônicas com o bordo serrilhado

36) em forma de “quela”

37) largas com projeções

38) ausentes

2.4.4. Grau de parentesco

A matriz de grau de parentesco foi construída com base no grau de

parentesco entre as espécies, segundo DOUGLAS & MATHEWS (

tes foram atribuídos para categorias taxonômicas diferentes, ou seja, para

indivíduos de famílias diferentes deu-se o número quatro, da mesma família o número

três, do mesmo gênero dois, do mesmo grupo intragenérico ou do mesmo clado, um e

da mesma espécie, zero. Para tanto, a proximidade taxonômica foi considerada de

acordo com os grupos intragenéricos apresentados em FROST (2007), para a família

Hylidae foram considerados os clados monofiléticos segundo FAIVOVICH et al.

(2005), para a família Leiuperidae, seguiu-se a proposta de GRANT et al. (2006) e

para a família Bufonidae, a de CHAPARRO et al. (2007).

2.4.5. Uso de micro-hábitat e comportamento

Para a determinação do uso de micro-hábitat foram realizadas observações in

situ, sendo determinados os seguintes descritores para os girinos de cada espécie,

visualizados em cada amostragem: posição na coluna d’água (meia água ou fundo),

utilizaçã

o de refúgios (abrigavam-se sob vegetação, sob folhas caídas da vegetação

complementares e a comparação dos resultados obtidos com

estes

nálise de Componentes Principais (ACP) é um método de ordenação que

ompreende um conjunto de técnicas nos quais os objetos (i.e., espécies estudadas)

relação a um ou mais eixos ortogonais independentes, de modo

que su máximo de informações sobre suas semelhanças

(i.e., se

marginal, levemente enterrados no fundo lodoso ou não usavam refúgios) e formação

ou não de agregações.

A matriz de uso de micro-hábitat e comportamento foi construída com os oito

descritores acima, onde 0 representa que o girino não utiliza determinado micro-

hábitat ou determinado comportamento não foi observado e 1 o oposto.

2.4.6. Análises estatísticas

Para determinar o grau de similaridade morfológica entre os girinos das

espécies estudadas, os atributos ecomorfológicos foram submetidos à Análise de

Componentes Principais e à análise de agrupamento (KREBS, 1999), pois são

métodos de ordenação

dois métodos, possibilita uma melhor delimitação e interpretação dos

agrupamentos de espécies (CURI, 1982; ROSSA-FERES, 1997).

A A

são posicionados em

as posições proporcionem o

melhanças ecomorfológicas) (PERES-NETO, 1999). Essa análise é capaz de

reduzir várias medidas morfométricas a poucos fatores que explicam (resumem) a

maior

dice para análises morfológicas (KREBS, 1999). Para os

caracte

s ecomorfológicos e

hipótese que a morfologia dos girinos é influenciada

os scores dos três primeiros eixos da análise de

parte da variância dos dados originais (PERES-NETO, 1999). No presente

estudo a correlação foi efetuada em matriz de covariância (PERES-NETO, 1999).

A análise de agrupamento foi aplicada em matrizes construídas com diferentes índices

de similaridade, de acordo com o conjunto de dados analisados. Para os atributos

ecomorfológicos, foi empregado o índice de dissimilaridade, Distância Euclidiana,

considerado o melhor ín

res da morfologia oral interna e para os tipos de micro-hábitat e de

comportamento foi empregado o índice binário de Jaccard (KREBS, 1999). Em todas

as análises, o agrupamento foi obtido pelo método de média não ponderada (UPGMA)

(KREBS, 1999).

Para verificar se a morfologia dos girinos (atributo

caracteres da morfologia oral interna) tem correlação com dados ecológicos (micro-

hábitat e comportamento) ou com o grau de parentesco das espécies foram

empregadas três análises:

1) a composição dos agrupamentos de espécies obtidos com as matrizes de

caracteres morfológicos (atributos ecomorfológicos e caracteres da morfologia oral

interna) e a dos obtidos com a matriz de uso de micro-hábitat e comportamento foram

comparados. A semelhança na composição dos agrupamentos obtidos com base

nessas três matrizes sustentará a

por processos ecológicos (uso de micro-hábitat e comportamento). Caso contrário, se

os agrupamentos tiverem composição de espécies diferente e se a morfologia refletir o

grau de parentesco, a hipótese de restrição evolutiva será reforçada.

2) Análise de Correlação Canônica (TERBRAAK,1986; 1994), aplicada para

verificar a existência de correlação entre as matrizes de atributos ecomorfológicos e de

uso de micro-hábitat e comportamento, realizada no programa computacional

SYSTAT, v. 10 (KROEGER, 2000). Para tanto, foram utilizados os scores dos três

primeiros Componentes Principais da ACP, aplicada para os 16 atributos

ecomorfológicos das espécies e

Correspondência Canônica (CCA), aplicada para as matrizes de descritores de micro-

hábitat e comportamento e dos 16 atributos ecomorfológicos dos girinos. Esta análise

examina a relação multivariada entre dois conjuntos de dados. Da mesma maneira

que na Análise de Componentes Principais, a Análise das Correlações Canônicas

(CA) determina novas variáveis (variáveis canônicas), geradas por combinações

lineares, que maximizam a correlação entre os dois conjuntos de dados envolvidos,

sendo que cada variável canônica é independente uma da outra (EVERITT & DUNN,

1992).

3) teste de Mantel (MANTEL, 1967), que é utilizado para testar a correlação

rentesco foi testada com cada atributo ecomorfológico no programa

entre matrizes simétricas de dados, verificando se há correspondência significativa (p

< 5%) entre elas. Para tanto, as matrizes de micro-hábitat/comportamento e de grau

de parentesco foram testadas com cada caracter da morfologia oral interna e a matriz

de grau de pa

NTSYS 2.1 (ROHLF, 2000). Os índices de similaridade utilizados foram: Distância

Euclidiana para as matrizes de atributos ecomorfológicos e de grau de parentesco e

Coeficiente de Jaccard para as matrizes de caracteres da morfologia oral interna e de

micro-hábitat/comportamento. Todas as matrizes utilizadas nas análises são

simétricas (espécies vs. espécies) e as espécies foram ordenadas da mesma forma

em todas as matrizes.

Exceto o Teste de Mantel e a Análise de Correlação Canônica, as demais

análises estatísticas foram realizadas com o programa Past versão 1.42 (HAMMER et

al., 2001).

2.5. RESULTADOS

2.5.1. Morfologia externa

As dimensões morfométricas dos girinos estão apresentadas na Tabela 1. Com

base nessas medidas foram calculados os atributos ecomorfológicos apresentados na

Tabela 2.

O primeiro componente (CP1) da Análise de Componentes Principais (ACP)

explicou 79% da variação dos dados, enquanto o segundo (CP2) e terceiro (CP3)

componentes explicaram, respectivamente, 10% e 6%, totalizando 95% de variação

o do focinho (CFO), enquanto os de D. microps e D. berthalutzae

aprese

ax sp. (gr. ruber), S. crospedospilus, S. hayii, Scinax cf.

rieni, Rhinella ornata, D. microps e D. berthalutzae — dos girinos que apresentaram

narinas lo posicionado próximo da linha média do corpo

— Hyp ffi, R. icterica, Physalaemus

inos bentônicos, com corpo deprimido e olhos dorsais — Hypsiboas

lbomarginatus, H. pardalis, H. bischoffi, R. icterica, Physalaemus moreirae, P. olfersii,

Bokermannohyla sp. (gr. circ cus leucopygius — e outro

acumulada (Tabela 3). Estes resultados revelam que a variância dos dados

morfológicos pode ser explicada por poucos fatores, contidos nos dois primeiros

componentes principais.

O eixo longitudinal (CP1) separou os girinos com focinho longo (Phyllomedusa

aff. rohdei) dos girinos com focinho curto (Dendropsophus microps e D. berthalutzae)

(Figura 3). Girinos de Phyllomedusa aff. rohdei apresentaram o maior valor para

comprimento relativ

ntaram os menores valores para este atributo (Tabela 2).

O eixo vertical (CP2) separou os girinos com narinas próximas ao focinho e

espiráculo posicionado na região ventral (Phyllomedusa aff. rohdei) ou muito abaixo da

linha média do corpo — Scin

distantes do focinho e espirácu

siboas albomarginatus, H. pardalis, H. bischo

moreirae, P. olfersii, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e Aplastodiscus

leucopygius (Figura 3, Tabela 2).

A ACP evidenciou dois agrupamentos de espécies (Figura 3): um constituído

por gir

umdata), B. hylax e Aplastodis

constituído pelos girinos nectônicos, de corpo comprimido e olhos laterais —

Phyllomedusa aff. rohdei, Scinax sp. (gr. ruber), S. crospedospilus, S. hayii, Scinax cf.

brieni, R. ornata, D.

icrops e D. berthalutzae. Entretanto, durante observações in situ,

girinos de

R.. icterica e H. albomarginatus foram observados nadando e forrageando

em vegetação na coluna d’água.

As espécies da família Hylidae, de modo geral, ficaram distanciadas no espaço

ecomorfológico gerado pelos dois primeiros Componentes Principais, o que pode ser

observado para Phyllomedusa aff. rohdei, D. microps e D. berthalutzae, que ficaram

mitado pelos dois

forçando que

das (Figura 5 e Tabela 4): 1) girinos nectônicos que formam

odem ou não se refugiar; Hypsiboas albomarginatus, Scinax sp. (gr. ruber) e

Phyllomedusa aff. rohdei, que se abrigam sob a vegetação emergente dos corpos

d’água

flutuante, sob o fundo lodoso, sob folhas caídas da vegetação marginal e em alguns

distantes dos outros hilídeos e para Hypsiboas albomarginatus, H. pardalis, H.

bischoffi, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e Aplastodiscus leucopygius,

que foram incluídas no grupo dos bentônicos, junto com os leiuperídeos e bufonídeos

(Figura 3). Entretanto, os hilídeos do gênero Scinax ficaram próximos entre si,

juntamente com Rhinella ornata, no espaço bidimensional deli

primeiros Componentes Principais (Figura 3).

O dendrograma dos atributos morfológicos (Figura 4) mostra os mesmos

agrupamentos evidenciados pela Análise de Componentes Principais, re

a maior diferenciação morfológica entre os girinos está associada ao hábito bentônico

ou nectônico.

Três guildas de girinos com diferentes comportamentos e uso de micro-hábitat

foram evidencia

agregados: Rhinella ornata e R. icterica; girinos de ambas as espécies abrigam-se sob

a vegetação flutuante, mas apenas os de C. ornatus se abrigam no fundo lodoso; 2)

girinos nectônicos que não formam agregados: Dendropsophus berthalutzae, que

abrigam sob a vegetação emergente, sob folhas caídas da vegetação marginal e

levemente enterrados no fundo lodoso; D. microps, Scinax cf. brieni e S. hayii, que

e S. crospedospilus, que se abrigam exclusivamente no fundo lodoso dos

corpos d’água; 3) girinos bentônicos que não formam agregados: Aplastodiscus

leucopygius, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e H. bischoffi, que se

abrigam sob a vegetação emergente e flutuante, sob o fundo lodoso e sob folhas

caídas da vegetação marginal; Scinax hiemalis, que se abrigam sob a vegetação

ambientes não se abrigam; Physalaemus olfersii, que se abrigam sob o fundo lodoso

ou sob folhas caídas da vegetação marginal; Hypsiboas pardalis e P. moreirae, que se

s mais relacionados ao uso de micro-

o sucinta

Aplastodiscus leucopygius

Assoalho buca ato oval, com largura

aproxim

abrigam sob o fundo lodoso dos corpos d’água.

A matriz morfológica (atributos ecomorfológicos) e a matriz de uso de micro-

hábitat (descritores de uso de micro-hábitat/comportamento e atributos

ecomorfológicos dos girinos) foram positivamente correlacionadas (CA: r²=0,988; p=

0). Os atributos ecomorfológico

hábitat/comportamento pelos girinos foram comprimento relativo do focinho (CFO),

altura relativa da nadadeira ventral (ANV) e posição das narinas no eixo transversal

(PNT) (Tabela 5).

O grau de parentesco das espécies, determinado pela proximidade taxonômica

entre elas, está apresentado na Tabela 6. Não houve correlação entre as matrizes de

atributos ecomorfológicos e a matriz de proximidade taxonômica, como mostrou o

teste de Mantel (Tabelas 7).

2.5.2. Morfologia oral interna

2.5.2.1. Caracterização da morfologia interna

Considerando a carência de descrições da morfologia oral interna de girinos,

para melhor compreensão dos caracteres analisados foi feita uma descriçã

dos caracteres do assoalho e do teto bucal de cada espécie, com sua respectiva

figura:

l (Figura 6A). O assoalho bucal tem form

adamente 18% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas entre três ou quatro pústulas dispersas aleatoriamente. Quatro papilas

infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho, duas laterais, maiores, de

aspecto palmado e recortadas irregularmente na borda livre, e duas ventrais, menores,

cônicas com a margem livre serrilhada (uma papila maior e uma menor de cada lado).

O rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas, com o ápice

arredondado, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

formato oval, acompanhando o assoalho bucal. A

stão posicionadas a cerca de 19% do comprimento do teto, são

al. A crista mediana é triangular, com o

Bokermannohyla hylax

o presentes na região anterior do assoalho, são grandes, de aspecto

palmado e bastante recortadas irregularmente na borda livre (uma papila de cada

uma fileira de 15 a 29 papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

um “V” interrompido no vértice. As papilas são cônicas, algumas semelhantes a

ganchos, podendo ter pequenas projeções ou o ápice bifurcado. Além destas papilas,

a arena apresenta muitas pústulas (n > 10) minúsculas dispersas.

Teto bucal (Figura 6B). Tem

área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e larga,

serrilhada irregularmente no bordo ventral, orientada transversalmente.

As narinas e

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a parede posterior

está ausente.

Ausência de papilas na área pós-nas

bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 8% do comprimento

do teto. As papilas laterais da crista possuem base larga, com projeções na borda.

A arena do teto bucal é circular, com largura aproximadamente 30% maior que

o comprimento, sem papilas delimitando-a e muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

Assoalho bucal (Figura 7A). O assoalho bucal tem formato triangular, com

largura aproximadamente 3% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas entre três ou quatro pústulas dispersas aleatoriamente. Duas papilas

infra-labiais estã

lado). O rudimento lingual cônicas bem alongadas,

com o

ente no bordo ventral, orientada transversalmente.

las cônicas, maiores e podem ter

o e seu comprimento corresponde a cerca de 8% do comprimento do teto. As

ue o comprimento, delimitada por uma fileira de 4 a 10 papilas de cada

formato triangular, com

infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho, duas laterais, maiores, de

apresenta duas papilas linguais

ápice arredondado, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato oval e é delimitada por uma

fileira de 15 a 23 papilas de cada lado, unidas desde a base. As papilas são cônicas,

longas, e algumas semelhantes a ganchos, duas delas, localizadas de cada lado da

arena são bifurcadas desde a sua base. Além destas papilas, a arena apresenta

muitas pústulas (n > 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 7B). Tem formato triangular, acompanhando o assoalho

bucal. A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e

larga, serrilhada irregularm

As narinas estão posicionadas a cerca de 14% do comprimento do teto, são

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. Ausência da parede anterior das narinas e a parede posterior em

formato de aba, com a válvula nasal larga.

Na área pós-nasal são encontradas duas papi

o bordo serrilhado; além destas papilas, podem ser encontradas mais anteriormente,

entre elas, duas papilas menores. A crista mediana é triangular, com o bordo livre

serrilhad

papilas laterais da crista são cônicas com a borda irregularmente recortada.

A arena do teto bucal tem formato indefinido, com largura aproximadamente

31% maior q

lado e muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata)

Assoalho bucal (Figura 8A). O assoalho bucal tem

largura aproximadamente 14% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas entre três ou quatro pústulas dispersas aleatoriamente. Quatro papilas

aspecto palmado e bastante recortadas irregularmente na borda livre, e duas ventrais,

menores, cônicas com a margem livre serrilhada (uma papila maior e uma menor de

ada lado). O rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas bem

alongadas, com o ápice arred érie transversa.

assoalho

bucal.

9% do comprimento do teto. As

ira de 7 a 15 papilas de cada lado e muitas pústulas dispersas

ondado, dispostas em uma s

A arena do assoalho bucal apresenta formato oval e é delimitada por uma

fileira de 15 a 27 papilas de cada lado, unidas desde a base. As papilas são cônicas,

longas, e algumas semelhantes a ganchos, duas delas, localizadas de cada lado da

arena são bifurcadas desde a sua base. Além destas papilas, a arena apresenta

muitas pústulas (n > 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 8B). Tem formato triangular, acompanhando o

A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, duas pústulas de

tamanho mediano.

As narinas estão posicionadas a cerca de 20% do comprimento do teto, são

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. Ausência da parede anterior das narinas e a parede posterior

formato de aba, com a válvula nasal larga.

Na área pós-nasal são encontradas duas papilas cônicas, maiores e podem ter

o bordo serrilhado; além destas papilas, podem ser encontradas muitas pústulas

dispersas aleatoriamente nesta área. A crista mediana é triangular, com o bordo livre

serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de

papilas laterais da crista são em forma de “quela” com a borda irregularmente

recortada.

A arena do teto bucal tem formato indefinido, com largura aproximadamente

39% maior que o comprimento, com cerca de 15 papilas na área central, delimitada

por uma file

aleatoriamente.

Dendropsophus berthalutzae

Assoalho bucal (Figura 9A). O assoalho bucal tem formato oval, com

e pode ter a borda livre

cortada irregularmente, e duas ventrais, bem menores, com o ápice arredondado,

tendendo à pústula (uma pap a lado).

sterior das narinas estão

teto. As papilas laterais

comprimento entre 8 a 9% maior que a largura. Ausência de projeções na região

infrarostral. Quatro papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho,

duas laterais, robustas e côncavas, de aspecto palmado

ila maior e uma menor de cad

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

internas, com ausência de papilas linguais e grande redução no número de papilas da

arena do assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato indefinido e é delimitada por uma

série de 5 a 6 pústulas anteriormente e uma grande papila em formato de crista de

cada lado na região posterior. Algumas pústulas são de tamanho mediano, cônicas,

tendendo a papilas e a crista possui o bordo serrilhado. Além destas projeções, a

arena apresenta muitas pústulas (n > 10) dispersas

Teto bucal (Figura 9B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal. A

área pré-nasal é retangular alongada e algumas pústulas são encontradas nesta

região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 9% do comprimento do teto e

apresentam formato de fenda. As paredes anterior e po

ausentes.

As pústulas dispersas na área pós-nasal são muito reduzidas, quase

indefinidas. A crista mediana é semicircular, com o bordo livre serrilhado e seu

comprimento corresponde a cerca de 7% do comprimento do

da crista são cônicas, com a borda irregularmente recortada.

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com largura

aproximadamente 53% maior que o comprimento, com apenas duas papilas grandes

na área central, delimitada por uma fileira de 3 a 4 pequenas papilas de cada lado e

muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

Dendropsophus microps

l. Quatro papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do

ssoalho, duas laterais, robustas e côncavas, de aspecto palmado e com a borda livre

lisa, e duas ventrais, bem men edondado, tendendo à pústula

(uma p

to indefinido e é delimitada por uma

cal.

Assoalho bucal (Figura 10A). O assoalho bucal tem formato oval, com

comprimento aproximadamente 14% maior que a largura. Ausência de projeções na

região infrarostra

ores, com o ápice arr

apila maior e uma menor de cada lado).

Nesta espécie, assim como em D. berthalutzae, ocorre uma redução quase que

total das estruturas orais internas, com ausência de papilas linguais e grande redução

no número de papilas da arena do assoalho bucal. Além destas características, esta

espécie possui duas elevações no assoalho com dimensões parecidas e localizadas

nas laterais do rudimento lingual, onde parece ocorrer uma pústula de cada lado.

A arena do assoalho bucal apresenta forma

série de pústulas anteriormente e uma grande papila em formato de crista de cada

lado na região posterior. Algumas pústulas são de tamanho mediano, cônicas,

tendendo a papilas e a crista possui o bordo serrilhado. Além destas projeções, a

arena apresenta muitas pústulas (n > 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 10B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bu

A área pré-nasal é retangular alongada e desprovida de projeções.

As narinas estão posicionadas a cerca de 8% do comprimento do teto e

apresentam formato de fenda. As paredes anterior e posterior das narinas estão

ausentes.

Não ocorrem papilas pós-nasais. A crista mediana é semicircular, com o bordo

livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 5% do comprimento do

teto. As papilas laterais da crista são cônicas, podendo ter a borda irregularmente

recortada.

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com largura

aproximadamente 68% maior que o comprimento, com apenas duas papilas grandes

na área central e muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

Hypsiboas albomarginatus

Assoalho bucal (Figura 11A). O assoalho bucal tem formato oval, com largura

aproximadamente 4% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas entre três ou quatr aleatoriamente. Quatro papilas

infra-la

e apresentam duas a três papilas,

s e a parede posterior

tem formato de aba, com a válvula nasal larga.

o pústulas dispersas

biais estão presentes na região anterior do assoalho, duas laterais, maiores, de

aspecto palmado e recortadas irregularmente na borda livre, e duas ventrais, menores,

cônicas com a margem livre serrilhada (uma papila maior e uma menor de cada lado).

O rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas, com o ápice

arredondado, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal é delimitada por uma fileira de papilas de cada

lado, unidas desde a base assemelhando-se a um “V” interrompido no vértice. Estas

fileiras partem da região próxima às bolsas bucais

sendo que duas são totalmente fundidas. Além destas fileiras de papilas, a arena

apresenta poucas pústulas (n < 10) minúsculas dispersas.

Teto bucal (Figura 11B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e larga,

serrilhada irregularmente no bordo ventral, orientada transversalmente,

aproximadamente cinco pústulas espalhadas aleatoriamente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 17% do comprimento do teto, são

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. A parede anterior das narinas apresenta pústula

As papilas na área pós-nasal são muito reduzidas. A crista mediana é

semicircular, com o bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de

5% do comprimento do teto. As papilas laterais da crista possuem base larga, com

projeções na borda.

A arena do teto bucal possui formato indefinido, com largura aproximadamente

47% maior que o comprimento, sem papilas delimitando-a e muitas pústulas dispersas

aleatoriamente.

Hypsiboas bischoffi

Assoalho bucal (Figura 12A). O assoalho bucal tem formato oval, com

comprimento aproximadamente 7% maior que a largura. Uma fileira com

aproximadamente três pústulas de cada lado são encontradas na região infrarostral.

uas papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho, uma de

cada lado, são grandes, com das irregularmente na borda

livre. O

arena são bifurcadas desde a sua

aspecto palmado e recorta

rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas, com o ápice

arredondado, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

uma fileira de 13 a 17 papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

um “V” interrompido no vértice. As papilas são cônicas, algumas semelhantes a

ganchos, duas delas, localizadas de cada lado da

base. Além destas papilas, a arena apresenta poucas pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 12B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e larga,

serrilhada irregularmente no bordo ventral, orientada transversalmente, e

aproximadamente duas pústulas espalhadas aleatoriamente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 18% do comprimento do teto, são

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a parede posterior

tem formato de aba, com a válvula nasal larga.

ase larga,

eira com aproximadamente

ês pústulas de cada lado são encontradas na região infrarostral. Quatro papilas infra-

labiais estão presentes na região alho, duas laterais, maiores, de

aspect

uma fil

izadas de cada lado da arena são tripartidas desde a sua

larmente no bordo ventral, orientada transversalmente, e

As papilas na área pós-nasal são muito reduzidas, quase indefinidas. A crista

mediana é triangular, com o bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a

cerca de 5% do comprimento do teto. As papilas laterais da crista possuem b

com projeções na borda.

A arena do teto bucal possui formato indefinido, com largura aproximadamente

37% maior que o comprimento, sem papilas delimitando-a e muitas pústulas dispersas

aleatoriamente.

Hypsiboas pardalis

Assoalho bucal (Figura 13A). O assoalho bucal tem formato oval, com largura

aproximadamente 11% maior que o comprimento. Uma fil

anterior do asso

o palmado e recortadas irregularmente na borda livre, e duas ventrais, menores,

cônicas com a margem livre serrilhada (uma papila maior e uma menor de cada lado).

O rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas, com o ápice

arredondado, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

eira de 17 a 33 papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

um “V” interrompido no vértice. As papilas são cônicas, algumas semelhantes a

ganchos, duas delas, local

base. Além destas papilas, a arena apresenta poucas pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 13B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e larga,

serrilhada irregu

aproximadamente quatro pústulas espalhadas aleatoriamente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 14% do comprimento do teto, são

elípticas apresentando uma expansão na sua porção anteromediana, formando uma

concavidade. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a parede posterior

esta área. A crista mediana é semicircular, com o bordo

formato indefinido, com largura aproximadamente

6% maior que o comprimento, com duas fileiras de aproximadamente seis pústulas

medianas de cada lado, delimitando-a e muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

s na região anterior do

assoalh

uma série transversa.

10) dispersas.

tem formato de aba, com a válvula nasal larga.

Na área pós-nasal são encontradas duas papilas cônicas, maiores e com o

bordo serrilhado; além destas papilas, podem ser encontradas muitas pústulas

dispersas aleatoriamente n

livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 5% do comprimento do

teto. As papilas laterais da crista possuem base larga, com projeções na borda.

A arena do teto bucal possui

Phyllomedusa aff. rohdei

Assoalho bucal (Figura 14A). O assoalho bucal tem formato oval, com largura

aproximadamente 22 a 23% maior que o comprimento. Ausência de projeções na

região infrarostral. Duas papilas infra-labiais estão presente

o, uma de cada lado, robustas e côncavas, de aspecto palmado e com a borda

livre lisa. O rudimento lingual apresenta duas papilas linguais cônicas, com o ápice

arredondado, dispostas em

A arena do assoalho bucal é delimitada por uma fileira de papilas de cada

lado, unidas desde a base assemelhando-se a um “V” interrompido no vértice. Estas

fileiras partem da região próxima às bolsas bucais e apresentam seis a sete papilas.

As papilas são cônicas, algumas semelhantes a ganchos. Além destas fileiras de

papilas, a arena apresenta muitas pústulas (n >

Teto bucal (Figura 14B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e encontra-se nesta região, uma crista baixa e larg

interrompida medianamente, serrilhada irregularmente no bordo ventral, orientada

transversalmente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 5% do comprimento do teto e

pilas laterais

inco papilas no centro, sem papilas

elimitando-a e muitas pústulas dispersas aleatoriamente.

l tem formato oval, com a

largura

ngulares e com a borda livre recortada irregularmente.

ém destas projeções, a arena apresenta poucas pústulas (n

apresentam formato de fenda. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a

parede posterior é em formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal.

Duas papilas cônicas, maiores e com o bordo serrilhado estão presentes na

área pós-nasal. A crista mediana é semicircular, com o bordo livre serrilhado e seu

comprimento corresponde a cerca de 4% do comprimento do teto. As pa

da crista possuem base larga, com projeções na borda.

A arena do teto bucal é circular, com largura aproximadamente 48% maior que

o comprimento, com aproximadamente c

Scinax cf. brieni

Assoalho bucal (Figura 15A). O assoalho buca

aproximadamente 7% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas aproximadamente duas pústulas, uma de cada lado. Duas papilas infra-

labiais estão presentes na região anterior do assoalho, uma de cada lado,

quadra

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

internas, com ausência de papilas linguais e grande redução no número de papilas da

arena do assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato indefinido e é delimitada por uma

série de pústulas anteriormente e possui de nenhuma a duas papilas cônicas, de cada

lado na região posterior. Al

< 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 15B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e algumas pústulas são encontradas nesta região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 14% do comprimento do teto e

apresentam formato elíptico. A parede anterior das narinas possui pústulas e a

posterior é em formato de aba, com a válvula nasal estreita.

ido, com comprimento

tem formato oval, com a

soalho, uma de cada lado, largas e

com a borda livre recortada irregularmente.

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

interna

um “V”

(n < 10) dispersas.

As pústulas dispersas na área pós-nasal são muito reduzidas, quase

indefinidas. A crista mediana é semicircular, com o bordo livre serrilhado e se

comprimento corresponde a cerca de 7% do comprimento do teto. Ausência de papilas

laterais da crista mediana.

A arena do teto bucal apresenta formato indefin

aproximadamente 15% maior que a largura, sem papilas delimitando-a e algumas

pústulas dispersas aleatoriamente.

Scinax crospedospilus

Assoalho bucal (Figura 16A). O assoalho bucal

largura aproximadamente 4% maior que o comprimento. Na região infrarostral, são

encontradas aproximadamente duas pústulas, uma de cada lado. Duas papilas infra-

labiais estão presentes na região anterior do as

s, com ausência de papilas linguais e grande redução no número de papilas da

arena do assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por uma

fileira de cinco a seis papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

interrompido no vértice. As papilas são cônicas, duas delas localizadas de cada

lado da arena são bifurcadas desde a sua base. Além destas papilas, a arena

apresenta poucas pústulas

Teto bucal (Figura 16B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e algumas pústulas são encontradas nesta região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 10% do comprimento do teto e

apresentam formato elíptico. A parede anterior das narinas possui pústulas e a

errilhado.

17A). O assoalho bucal tem formato oval, com o

o bico córneo inferior, mas independente

dele. Na região infrarostral, são encontradas aproximadamente três pústulas de cada

lado.

eno e podem ter a borda livre

recorta

redução no número de papilas da

arena d

fileira de cinco a 12 papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a um

“V” interrompido no vértice. As papilas podem ser cônicas, parecidas com ganchos ou

posterior é em formato de aba, com a válvula nasal estreita.

Duas papilas cônicas, maiores e com o bordo serrilhado estão presentes na

área pós-nasal. Além delas existem ainda mais duas papilas menores e diversas

pústulas dispersas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é triangular, com o

bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 6% do comprimento

do teto. As papilas laterais da crista são cônicas com o bordo s

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com largura

aproximadamente 56% maior que o comprimento, sem papilas delimitando-a e

algumas pústulas dispersas aleatoriamente.

Scinax hayii

Assoalho bucal (Figura

comprimento aproximadamente 7% maior que a largura.

Apresenta estruturas queratinizadas semelhantes a espinhos, cuja ponta dirige-

se anteriormente, na região postero-lateral d

Duas papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho, uma

de cada lado, variam de tamanho médio a pequ

da irregularmente.

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

internas, com ausência de papilas linguais e grande

o assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por uma

aprese

, com a válvula nasal estreita.

ilas menores e diversas

fra-labiais estão presentes na região anterior do

ssoalho, uma de cada lado, largas e com a borda livre recortada irregularmente.

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

interna

ntar ramificações, duas delas localizadas de cada lado da arena são bifurcadas

ou tripartidas desde a sua base. Além destas papilas, a arena apresenta poucas

pústulas (n < 10) dispersas

Teto bucal (Figura 17B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e algumas pústulas são encontradas nesta região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 12% do comprimento do teto e

apresentam formato elíptico. A parede anterior das narinas possui pústulas e a

posterior é em formato de aba

Duas papilas cônicas, maiores e com o bordo serrilhado estão presentes na

área pós-nasal. Além delas existem ainda mais duas pap

pústulas dispersas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é semicircular, com

o bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a 7 ou 8% do comprimento do

teto. As papilas laterais da crista são largas com projeções.

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com largura

aproximadamente 51% maior que o comprimento, com duas fileiras de pústulas

delimitando-a e outras dispersas aleatoriamente.

Scinax hiemalis

Assoalho bucal (Figura 18A). O assoalho bucal tem formato oval, com a

largura aproximadamente 9% maior que o comprimento. Ausência de projeções na

região infrarostral. Duas papilas in

s, com ausência de papilas linguais e grande redução no número de papilas da

arena do assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato indefinido e é delimitada por uma

série de seis a 13 papilas laterais, possui ainda uma papila bifurcada ou tripartida de

cada lado e aproximadamente sete papilas na área central. Além destas projeções, a

arena apresenta poucas pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 18B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e pode apresentar algumas pústulas ou uma crista

baixa e larga, serrilhada irregularmente no bordo ventral, orientada transversalmente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 18% do comprimento do teto e

apresentam formato elíptico. A parede anterior das narinas possui pústulas e a

posterior é em formato de aba, com a válvula nasal estreita.

Duas papilas cônicas, maiores e com o ápice arredondado estão presentes na

ar, com o

s queratinizadas semelhantes a espinhos, cuja ponta dirige-

e anteriormente, na região postero-lateral do bico córneo inferior, mas independente

dele. Ausência de projeções na reg

área pós-nasal. Além delas existem ainda mais duas papilas menores e algumas

pústulas dispersas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é retangul

bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 9% do comprimento

do teto. As papilas laterais da crista podem estar ausentes ou, quando presentes são

cônicas com o bordo serrilhado.

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com a largura

aproximadamente 35% maior que o comprimento, sem papilas delimitando-a e

algumas pústulas dispersas aleatoriamente.

Scinax sp. (gr. ruber)

Assoalho bucal (Figura 19A). O assoalho bucal tem formato oval, com a

largura cerca de 8 a 9% maior que o comprimento.

Apresenta estrutura

ião infrarostral.

Duas papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho, uma

de cada lado, são de tamanho médio e tem a borda livre recortada irregularmente.

Nesta espécie, ocorre uma redução quase que total das estruturas orais

internas, com ausência de papilas linguais e grande redução no número de papilas da

val, acompanhando o assoalho bucal.

s possui pústulas e a

s papilas menores e algumas

cas

Assoalho bucal (Figura 20A). O assoalho bucal tem formato oval, com largura

cerca de 12 a 13% maior q ncia de projeções na região

infraros

arena do assoalho bucal.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por uma

fileira de quatro a sete papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

um “V” interrompido no vértice. As papilas são cônicas, parecidas com ganchos ou

podem apresentar ramificações. Além destas papilas, a arena apresenta poucas

pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 19B). Tem formato o

A área pré-nasal é quadrangular e desprovida de projeções.

As narinas estão posicionadas a cerca de 7% do comprimento do teto e

apresentam formato elíptico. A parede anterior das narina

posterior é em formato de aba, com a válvula nasal larga.

Duas papilas cônicas, maiores e com o bordo serrilhado estão presentes na

área pós-nasal. Além delas existem ainda mais dua

pústulas dispersas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é semicircular, com

o bordo livre serrilhado e seu comprimento corresponde a 6% do comprimento do teto.

As papilas laterais da crista são largas com projeções.

A arena do teto bucal apresenta formato indefinido, com largura

aproximadamente 33% maior que o comprimento, sem papilas delimitando-a e pou

pústulas dispersas aleatoriamente.

Rhinella icterica

ue o comprimento. Ausê

tral. Duas papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho,

uma de cada lado, são grandes, de aspecto palmado e recortadas irregularmente na

borda livre. O rudimento lingual apresenta quatro papilas linguais cônicas, sendo que o

par lateral é bifurcada, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

uma fileira de cinco a seis papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-

B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

anterior das narinas e a parede posterior tem

também, algumas pústulas

om seis a sete papilas cônicas delimitando-a e algumas pústulas

Assoalho bucal (Figura 21A). O assoalho bucal tem formato oval, com largura

aproximadamente 21% maior q ência de projeções na região

infraros

se a um “V” interrompido no vértice. No centro da arena estão presentes ainda,

aproximadamente seis papilas. Todas as papilas são cônicas, algumas semelhantes a

ganchos, podendo ter pequenas projeções, duas papilas bifurcadas encontram-se nas

laterais da arena. Além destas papilas, a arena apresenta poucas pústulas (n < 10)

dispersas.

Teto bucal (Figura 20

A área pré-nasal é quadrangular e as projeções são ausentes nesta região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 15% do comprimento do teto e tem

formato elíptico. Ausência da parede

formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal.

Duas papilas cônicas com o bordo serrilhado estão presentes de cada lado da

área pós-nasal. Além destas papilas são encontradas

distribuídas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é triangular, com o bordo

livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 11% do comprimento do

teto. As papilas laterais da crista possuem base larga, com projeções digitiformes.

A arena do teto bucal é triangular, com largura aproximadamente 6% maior que

o comprimento, c

dispersas aleatoriamente.

Rhinella ornata

ue o comprimento. Aus

tral. Duas papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do assoalho,

uma de cada lado, são grandes, de aspecto palmado e recortadas irregularmente na

borda livre. O rudimento lingual apresenta quatro papilas linguais cônicas, sendo que o

par lateral é bifurcada, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

uma fileira de 11 a 14 papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se a

um “V” interrompido no vértice. No centro da arena estão presentes ainda,

comprimento do teto e tem

presentes de cada lado da

to, com três a oito papilas cônicas, serrilhadas ou ramificadas

Assoalho bucal (Figura 22A). O assoalho bucal tem formato triangular, com

largura aproximadamente 21% maior que o comprimento. Ausência de projeções na

região infrarostral. Quatro papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do

aproximadamente seis papilas. Todas as papilas são cônicas, algumas semelhantes a

ganchos, podendo ter pequenas projeções, duas a três papilas com muitas

ramificações encontram-se nas laterais da arena. Além destas papilas, a arena

apresenta poucas pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 21B). Tem formato oval, acompanhando o assoalho bucal.

A área pré-nasal é quadrangular e apresenta uma crista baixa e larga, serrilhada

irregularmente no bordo ventral, orientada transversalmente.

As narinas estão posicionadas a cerca de 16% do

formato elíptico. Ausência da parede anterior das narinas e a parede posterior tem

formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal.

Duas papilas cônicas com o bordo serrilhado estão

área pós-nasal. Além destas papilas são encontradas também, algumas pústulas

distribuídas aleatoriamente nesta região. A crista mediana é triangular, com o bordo

livre serrilhado e seu comprimento corresponde a cerca de 9% do comprimento do

teto. As papilas laterais da crista possuem base larga, com projeções digitiformes.

A arena do teto bucal é triangular, com largura aproximadamente 16% maior

que o comprimen

delimitando-a e algumas pústulas dispersas aleatoriamente.

Physalaemus moreirae

assoalh mente na o, duas laterais, maiores, de aspecto palmado e recortadas irregular

borda livre, e duas ventrais, menores, cônicas com a margem livre serrilhada (uma

papila maior e uma menor de cada lado). O rudimento lingual apresenta quatro papilas

linguais cônicas, dispostas em uma série transversa.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

uma fileira de seis a sete papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-se

a um “V” interrompido no vértice. Todas as papilas são cônicas, algumas semelhantes

a ganchos, podendo ter pequenas projeções, uma a duas papilas bifurcadas

encontram-se nas laterais da arena. Além destas papilas, a arena apresenta poucas

pústulas (n < 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 22B). Tem formato triangular, acompanhando o assoalho

bucal. A área pré-nasal é quadrangular e apresenta uma série de pústulas distribuídas

aleatoriamente por toda sua região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 15% do comprimento do teto e tem

formato elíptico. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a parede posterior

tem formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal.

Duas papilas cônicas com o bordo serrilhado estão presentes de cada lado da

área pós-nasal. A crista mediana é triangular, com o bordo livre serrilhado e seu

comprimento corresponde a cerca de 8% do comprimento do teto. As papilas laterais

da crista são bifurcadas desde a base, com formato semelhante a uma “quela”, com o

bordo serrilhado.

A arena do teto bucal tem formato indeterminado, com largura

aproximadamente 7% maior que o comprimento, com duas a três papilas cônicas

serrilhadas, delimitando-a e algumas pústulas dispersas aleatoriamente.

Physalaemus olfersii

Assoalho bucal (Figura 23A). O assoalho bucal tem formato triangular, com

comprimento aproximadamente 5% maior que a largura. Presença de papilas na

região infrarostral. Quatro papilas infra-labiais estão presentes na região anterior do

assoalho, duas laterais, maiores, de aspecto palmado e recortadas irregularmente na

borda livre, e duas ventrais, menores, cônicas com a margem livre serrilhada (uma

papila maior e uma menor de cada lado). O rudimento lingual apresenta três papilas

linguais cônicas, em uma série transversa, sendo a central bifurcada.

A arena do assoalho bucal apresenta formato triangular e é delimitada por

uma fileira de duas a sete papilas de cada lado, unidas desde a base assemelhando-

se a um “V” interrompido no vértice. Todas as papilas são cônicas, algumas

semelhantes a ganchos, duas papilas bifurcadas encontram-se cada uma de um lado

da arena. Além destas papilas, a arena apresenta muitas pústulas (n > 10) dispersas.

Teto bucal (Figura 23B). Tem formato triangular, acompanhando o assoalho

bucal. A área pré-nasal é quadrangular, podendo ou não apresentar uma série de

pústulas distribuídas aleatoriamente por toda sua região.

As narinas estão posicionadas a cerca de 10% do comprimento do teto e tem

formato elíptico. A parede anterior das narinas apresenta pústulas e a parede posterior

tem formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal.

Duas papilas cônicas com o bordo serrilhado estão presentes de cada lado da

área pós-nasal. Além destas papilas, algumas pústulas distribuem-se aleatoriamente

nesta região. A crista mediana é semicircular, com o bordo livre serrilhado e seu

comprimento corresponde a cerca de 6% do comprimento do teto. As papilas laterais

da crista são bifurcadas desde a base, com formato semelhante a uma “quela”, com o

bordo serrilhado.

A arena do teto bucal tem formato triangular, com comprimento

aproximadamente 4% maior que a largura, com duas a cinco papilas cônicas

serrilhadas, delimitando-a e algumas pústulas dispersas aleatoriamente.

2.5.2.2. Considerações sobre morfologia oral interna dos girinos

A distribuição dos estados de caracter da morfologia oral interna dos girinos

das 18 espécies estudadas é apresentada na Tabela 8. A análise de similaridade

(Figura 24) evidenciou seis agrupamentos de espécies: 1) Dendropsophus microps e

D. berthalutzae, compartilham 13 estados de caracter (formato oval do assoalho,

ausência de projeções na região infrarostral, ausência de espinho queratinizado no

canto postero-lateral do bico córneo, quatro papilas infra-labiais, papilas infra-labiais

das paredes laterais serrilhadas, ausência de papilas linguais, muitas pústulas na

arena (n >10), formato oval do teto, ausência de projeções na área pré-nasal, narina

em fenda, ausência da parede anterior da narina, ausência da parede posterior da

narina e papilas laterais da crista mediana cônicas com o bordo serrilhado), diferindo

apenas quanto às papilas pós-nasais que, na primeira espécie são ausentes e na

segunda são muito reduzidas; 2) Aplastodiscus leucopygius, Hypsiboas bischoffi, H.

pardalis e H. albomarginatus, compartilham dez estados de caracter (formato oval do

assoalho, presença de projeções na região infrarostral, ausência de espinho

queratinizado no canto postero-lateral do bico córneo, papilas infra-labiais das paredes

laterais serrilhadas, duas papilas linguais, formato oval do teto, crista larga na área

pré-nasal, narina elíptica com concavidade anteromediana, parede anterior da narina

com pústulas e papilas laterais da crista mediana largas com projeções); a primeira

espécie

emais a válvula nasal é larga, em H. bischoffi e H. albomarginatus as

Scinax

iemalis, Scinax cf. brieni, S. hayii e S. crospedospilus, compartilham nove estados de

difere das demais pela ausência das papilas pós-nasais e por apresentar a

parede posterior das narinas em formato de aba, com a válvula nasal estreita,

enquanto nas d

papilas pós-nasais são muito reduzidas e em H. pardalis foram encontradas duas

papilas cônicas, grandes e com a borda serrilhada. Hypsiboas bischoffi é a única deste

agrupamento a apresentar duas papilas infra-labiais, enquanto nas demais podemos

encontrar quatro destas estruturas. E por fim, H. pardalis e H. albomarginatus diferem

das demais espécies por possuírem poucas pústulas na arena (n  10); 3)

caracter (formato oval do assoalho, duas papilas infra-labiais, papilas infra-labiais das

pústulas na arena (n

10),

paredes laterais serrilhadas, ausência de papilas linguais, poucas

 formato oval do teto, narina elíptica, parede anterior da narina com pústulas e

parede posterior da narina em formato de aba, com a válvula nasal estreita); a primeira

espécie difere das demais por não possuir projeções na região infra-rostral; apresenta

crista larga na área pré-nasal, diferenciando-se das demais que possuem pústulas

nesta região; pode apresentar as papilas laterais da crista mediana cônicas, com a

borda serrilhada – diferindo de Scinax cf. brieni que não as possui e de S. hayii, onde

são largas com projeções – diferindo novamente de Scinax cf. brieni e de S.

crospedospilus. Scinax hayii é a única espécie do agrupamento a apresentar espinho

queratinizado no canto postero-lateral do bico córneo; 4) Rhinella ornata, R. icterica e

Scinax sp. (gr. ruber), compartilham nove estados de caracter (formato oval do

assoalho, ausência de projeções na região infrarostral, duas papilas infra-labiais,

papilas infra-labiais das paredes laterais serrilhadas, poucas pústulas na arena (n 

10), formato oval do teto, narina elíptica, duas papilas pós-nasais cônicas, maiores e

com o bordo serrilhado e papilas laterais da crista mediana largas com projeções); a

primeira espécie difere das demais por possuir crista larga na área pré-nasal,

enquanto as outras não apresentam nenhuma projeção nesta região. Scinax sp. (gr.

ruber) é a única espécie do agrupamento a possuir espinho queratinizado no canto

postero-lateral do bico córneo; ausência de papilas linguais, enquanto as outras

espécies apresentam quatro papilas; apresenta também parede anterior das narinas

com pústulas, enquanto nas demais espécies a parede é ausente; apresenta parede

posterior das narinas em formato de aba, com a válvula nasal larga, enquanto nas

demais espécies a aba é lisa e não apresenta válvula nasal; 5) Physalaemus moreirae

e P. olfersii, compartilham dez estados de caracter (formato triangular do assoalho,

ausência de espinho queratinizado no canto postero-lateral do bico córneo, quatro

papilas infra-labiais, papilas infra-labiais das paredes laterais serrilhadas, formato

triangular do teto, narina elíptica, parede anterior da narina com pústulas, parede

posterior da narina em formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal, duas

papilas pós-nasais cônicas, maiores e com o bordo serrilhado e papilas laterais da

crista mediana em forma de quela); a primeira espécie diferencia-se pela ausência de

s, maiores e com o bordo serrilhado); a primeira espécie

projeções na região infra-rostral e presença de quatro papilas linguais, quando em P.

olfersii são encontradas três; também apresenta poucas pústulas na arena (n  10) e

presença de papilas na área pré-nasal, enquanto em P. olfersii não há projeções nesta

região; 6) Bokermannohyla hylax e Bokermannohyla sp. (gr. circumdata),

compartilham 11 estados de caracter (formato triangular do assoalho, presença de

projeções na região infra-rostral, ausência de espinho queratinizado no canto postero-

lateral do bico córneo, papilas infra-labiais das paredes laterais serrilhadas, duas

papilas linguais, muitas pústulas na arena (n > 10), formato triangular do teto, narina

elíptica com concavidade anteromediana, ausência da parede anterior da narina,

parede posterior da narina em formato de aba, com a válvula nasal larga e duas

papilas pós-nasais cônica

diferencia-se por possuir duas papilas infra-labiais, enquanto Bokermannohyla sp. (gr.

circumdata) apresenta quatro; também apresenta crista larga na área pré-nasal,

quando a segunda espécie possui pústulas localizadas nesta região, e por apresentar

papilas laterais da crista mediana cônicas com a borda serrilhada que, em

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata) são em forma de “quela”.

Os girinos de Phyllomedusa aff. rohdei foram os únicos a apresentar papilas

infralabiais das paredes labiais lisas, por isso não foram incluídos em nenhum

agrupamento.

Apesar do teste de Mantel indicar ausência de correlação entre as matrizes

simétricas de caracteres da morfologia oral interna com as matrizes de micro-

hábitat/comportamento e de proximidade taxonômica (Tabelas 9 e 10), o dendrograma

da similaridade nos caracteres da morfologia oral interna (Figura 24) mostra que os

agrupamentos refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos (Tabela 6).

2.6. DISCUSSÃO

2.6.1. Similaridade morfológica externa e oral interna

Segundo ALTIG & JOHNSTON (1989) algumas características larvais podem

ser usadas para desvendar padrões filogenéticos em anuros, enquanto outros estados

de caráter podem representar

modificações secundárias resultantes de radiação

cos propostas por ALTIG & JOHNSTON (1989). Entretanto, algumas

ia. Apesar da nadadeira dorsal alta ser característica de girinos nectônicos,

adaptativa e evolução convergente. Estes autores dividiram os girinos em guildas

ecomorfológicas, com base na morfologia externa e no hábito alimentar. Segundo

eles, a guilda dos bentônicos compreende girinos de corpo deprimido, disco oral

ventral a anteroventral, olhos dorsais e nadadeiras baixas; a dos nectônicos inclui

girinos de corpo comprimido, disco oral anteroventral, olhos laterais e nadadeiras

altas; a dos filtradores de suspensão inclui girinos com ausência de estruturas

queratinizadas no disco oral, corpo geralmente muito deprimido e olhos laterais.

De modo geral, a similaridade morfológica entre os girinos das espécies

estudadas resultou em agrupamentos que concordam com as guildas dos bentônicos

e dos nectôni

espécies apresentaram caracteres morfológicos que não se enquadram no conjunto

de caracteres atribuídos por ALTIG & JOHNSTON (1989) às espécies de cada guilda:

girinos de Hypsiboas albomarginatus foram nectônicos e apresentaram corpo alto,

mas foram incluídos no grupo dos bentônicos, em função da nadadeira ventral baixa;

os de Dendropsophus berthalutzae apresentaram baixa altura do corpo e, como os de

Scinax cf. brieni, nadadeiras dorsal e ventral muito baixas para girinos nectônicos.

Girinos das duas espécies de Rhinella foram observados forrageando em meia-água

durante o d

as espécies deste gênero tendem a se aproximar do grupo dos bentônicos devido ao

corpo comprimido e olhos dorsais, como na comunidade estudada por FIGUEIRA

(2004), onde os girinos de R. schneideri também apresentaram nadadeira dorsal alta

mas foram incluídos no grupo dos bentônicos. No presente estudo, R. icterica também

foi agrupado com os bentônicos, mas se diferenciou deles pela nadadeira ventral alta,

e R. ornata aproximou-se mais dos nectônicos, apesar do corpo baixo e olhos dorsais.

Assim, é provável que o conjunto destas características influenciem o hábito bentônico

ou nectônico dos girinos, e não cada característica separadamente.

A família Hylidae é uma das mais diversificadas entre os anuros (DUELLMAN

& TRUEB, 1986; FAIVOVICH et al., 2005) e suas espécies apresentam uma grande

diversidade morfológica e comportamental, incluindo o uso de micro-hábitat (ALTIG &

McDIARMID, 1999b). Na comunidade estudada, a família Hylidae apresentou grande

segregação morfológica, assim como verificado por ETEROVICK & FERNANDES

(2001), que analisaram o uso de micro-hábitat por girinos de 17 espécies de riachos

r morfologia de girinos

lis, P. cuvieri e P.

). Segundo PERES-NETO (1999), a detecção de convergência em

comun bióticos)

de montanha na Serra do Cipó, MG e constataram que o uso de micro-hábitat pelos

girinos de hilídeos não foi influenciado pelas relações filogenéticas propostas.

Segundo os autores, esse resultado sugere a existência de muitas convergências em

tipos ecomorfológicos e estão de acordo com a revisão sistemática apresentada por

FAIVOVICH et al. (2005).

Relações ecomorfológicas entre táxons distantes indicam processos de

convergência (MOTTA & KOTRSCHAL, 1992; WINEMILLER et al., 1995), o que pode

ser observado para os girinos de Rhinella (família Bufonidae): os de R. ornata foram

incluídos no mesmo agrupamento dos hilídeos por apresenta

nectônicos (nadadeiras altas) e os girinos de R. icterica foram incluídos no

agrupamento dos leiuperídeos, por apresentar morfologia de girinos bentônicos (corpo

deprimido, olhos dorsais e nadadeira dorsal baixa). PRADO (2006) identificou várias

sinapomorfias entre os girinos de R. schneideri e os de espécies da família

Leiuperidae (Eupemphix nattereri, Physalaemus centra

fuscomaculatus

idades pode ser um sinal de que processos adaptativos (bióticos ou a

foram importantes na determinação da estrutura atual da comunidade. Segundo

ALTIG & McDIARMID (1999b), convergências ecomorfológicas ocorrem por pressões

ecológicas, posicionando táxons distantes em um mesmo grupo. Entretanto, no

presente estudo, dos seis gêneros com mais de uma espécie onde foram analisados

os caracteres da morfologia oral interna, apenas girinos de Scinax sp. (gr. ruber) não

ficaram agrupados com as demais espécies do gênero. Esse resultado reforça ALTIG

& McDIARMID (1999b), pois segundo os autores, a morfologia dos girinos é muito

consistente no nível de gênero.

O gênero Dendropsophus distingue-se dos demais pela ausência da parede

posterior das narinas, papilas laterais da crista mediana em formato cônico e narinas

em formato de fenda. De maneira geral, tanto os táxons mais basais de Anura quanto

a maioria dos Neobatrachia (demais espécies deste estudo) apresentam narinas

elípticas (WASSERSUG, 1980; WASSERSUG & HEYER, 1988; D’HEURSEL, 2004).

O assoalho bucal triangular é bastante difundido em diversas famílias de Anura

(WASSERSUG, 1980; INGER, 1985; WASSERSUG & HEYER, 1988), no entanto,

entre as espécies estudadas foi um caráter presente apenas nos gêneros

Physalaemus e Bokermannohyla, nos demais gêneros o assoalho se apresentava em

formato oval.

Segundo PEROTTI & CÉSPEDEZ (1999), girinos de Physalaemus

biligonigerus e P. santafecinus, pertencentes ao grupo de P. biligonigerus (FROST,

2007) possuem as papilas laterais da crista mediana em formato de quela, como as

espécies de Physalaemus analisadas no presente estudo. Entretanto, esse formato

das papilas laterais da crista também foi observado em espécies pertencentes à

família Leptodactylidae, estudados por WASSERSUG & HEYER (1988) e

SPIRANDELI-CRUZ (1991), evidenciando que este estado de caráter pode ser bem

difundido.

O gênero Rhinella apresenta as papilas laterais da crista largas e com

projeções, como observado por SPIRANDELI-CRUZ (1991), estado de caráter

compartilhado por Aplastodiscus leucopygius e pelas espécies do gênero Hypsiboas.

Com base em caracteres moleculares, FAIVOVICH et al. (2005) revalidaram o gênero

Hypsiboas. Segundo D’HEURSEL (2004), narinas elípticas apresentando concavidade

anteromediana são comuns a todos os “sapos gladiadores” e “pererecas verdes” do

grupo de Hyla (=Hypsiboas) albomarginata e do gênero Aplastodiscus. Além destas

espécies, este caráter foi observado também em Aplastodiscus leucopygius, espécie

pertencente ao grupo “albosignata”. Segundo a autora, esta seria uma sinapomorfia

que poderia revalidar o gênero Boana, considerado como válido por WIENS et al.

(2005). No entanto, no presente estudo estamos adotando a proposta de FAIVOVICH

et al. (2005), em que o gênero Boana (sensu WIENS et al., 2005) é desmembrado em

Aplastodiscus, Bokermannohyla e Hypsiboas. Girinos dos gêneros Scinax, Rhinella e

hilídeos foi muito consistente no nível de

a externa, uso de micro-hábitat e comportamento

Physalaemus apresentaram a narina elíptica.

O estado do caráter “parede posterior das narinas apresentando projeção larga

da válvula nasal” foi semelhante à presença das concavidades anteromedianas nas

narinas, comum a todos os “sapos gladiadores” e “pererecas verdes” do grupo de Hyla

(=Hypsiboas) albomarginata e do gênero Aplastodiscus e, também seria uma

sinapomorfia que poderia revalidar o gênero Boana (D’HEURSEL, 2004). Entretanto,

girinos de Scinax sp. (gr. ruber) compartilham este caráter. Os gêneros Rhinella e

Physalaemus apresentam a parede posterior das narinas em formato de aba lisa sem

apresentar a válvula nasal, as demais espécies de Scinax possuem a parede posterior

das narinas em formato de aba, com a válvula nasal estreita.

Segundo ALTIG & McDIARMID (1999b), é interessante observar que a

variação morfológica entre os girinos de

gênero, o que ocorreu também no presente estudo, não só com os hilídeos, mas com

os leiuperídeos e os bufonídeos, demonstrando que os caracteres da morfologia oral

interna refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos

2.6.2. Morfologi

A similaridade no uso de micro-hábitats e no comportamento entre os girinos

da comunidade estudada não refletiu as relações de parentesco, visto que os três

agrupamentos formados foram constituídos por espécies de diferentes gêneros e

famílias. Sobreposição entre espécies com pequena afinidade taxonômica foi

registrada em riachos de região tropical por INGER et al. (1986), que reconheceram

quatro agrupamentos de espécies pertencentes a táxons distantes, com grande

RROS (2003), esse resultado pode ser devido ao

ábitat, pois espécies

e corpo deprimido e olhos dorsais ocuparam o mesmo micro-hábitat que as de corpo

ALTIG & JOHNSTON (1989), variações

guil tencentes aos

sch

alimentam na superfície da água, posicionados com a região ventral voltada para cima

fam de hábito bentônico consumidores

de detritos apresentaram boca terminal e olhos laterais, características morfológicas

sobreposição no uso de micro-hábitat e no comportamento. Esses resultados sugerem

que fatores históricos parecem não influenciar a escolha do micro-hábitat pelos girinos

dessas comunidades. Fatores ecológicos como competição interespecífica, pressão

de predação e disponibilidade de alimento podem influenciar o uso de micro-hábitat

pelos girinos (HEYER, 1976). Segundo PERES-NETO (1999), a morfologia representa

importante aspecto ecológico que, talvez, não seja completamente demonstrado por

afinidades no hábitat.

Em todos os agrupamentos de espécies com mesmo comportamento

(nectônico ou bentônico), os girinos utilizaram os mesmos micro-hábitats como refúgio.

Segundo ETEROVICK & BA

comportamento generalista no uso de micro-hábitat, e indica que somente a

morfologia não explica a variabilidade observada no uso de micro-hábitat pelos girinos.

Apesar disso, houve correlação entre os atributos ecomorfológicos dos girinos e o uso

de micro-hábitat, porém, a morfologia não limitou a ocupação do h

comprimido e olhos laterais. Segundo

comportamentais podem possibilitar que uma espécie seja incluída em mais de uma

da (e.g. bentônicos e nectônicos), como os girinos bentônicos per

gêneros Rhinella e Lithobates, que às vezes nadam na coluna d’água. Os girinos de R.

neideri têm hábito bentônico durante o dia e neustônico à noite, quando se

(ROSSA-FERES et al., 2004). POUILLY et al. (2003) encontraram exceções à

rfologia relacionada à alimentação e posição na coluna d’água dentro de uma

ília de peixes, em que a maioria das espécies

de peixes nectônicos. HEYER (1976) também encontrou variações no comportamento

entar de alguns girinos sendo que, eventualmente, girinos nectônicos ocuparam o

do do corpo d’água quando na presença de girinos competidores. Segu

alim

fun ndo alguns

com

al., ta abundância de predadores, as

200

que buscam verificar a relação da morfologia com o uso

mic

WEBB, 1966; GATZ, 1981; CARDOSO et al., 1989; MOTTA et al., 1995;

ALT

utili

var 7) não incluíram a

mic que elas não

a o

a p

um caracteriza os girinos

McD

sug ocupação de micro-hábitats. Isso foi observado na

comunidade estudada, pois os girinos de hilídeos, que apresentam grande diversidade

autores, a pressão de predação pode ser o fator que mais influencia a estrutura das

unidades em ambientes aquáticos (GASCON, 1992; WISHEU, 1998; HEYER et

1975), fazendo com que, em condições de al

presas se desloquem constantemente para outros micro-hábitats (SANTOS et al.,

4).

Em diversos estudos

de micro-hábitats, geralmente são encontradas correlações quando as variáveis de

ro-hábitat utilizadas se referem à posição do indivíduo na coluna d’água (KEAST &

LAJMANOVICH, 2000; ETEROVICK & BARROS, 2003; SCHULTE et al., 2004).

IG & JOHNSTON (1989), ao definirem as guildas ecomorfológicas também

zaram esta variável, e o mesmo foi feito por DUELLMAN & TRUEB (1986). As

iáveis do micro-hábitat utilizadas por ROSSA-FERES (199

posição dos girinos na coluna d’água, e a ausência de correlação entre as variáveis de

ro-hábitat e a morfologia dos girinos, encontrada pela autora, indica

representam uma pressão importante sobre a morfologia dos girinos, como ocorre com

cupação vertical de um corpo d’água.

Apesar de apenas três atributos ecomorfológicos apresentarem correlação com

osição na coluna d’água, o hábito bentônico ou nectônico refletiu a morfologia, pois

destes atributos - a altura relativa da nadadeira ventral -

bentônicos e nectônicos (ORTON, 1953; ALTIG & JOHNSTON, 1989; ALTIG &

IARMID, 1999a).

ALTIG & JOHNSTON (1989) verificaram que uma alta diversidade morfológica

ere grande diversificação na

morfológica, ocuparam diferentes micro-hábitats, enquanto os de leiuperídeos e

onídeos não foram tão generalistas, pois diferente da maiorbuf ia dos hilídeos, não

taxo IRA (2004) encontrou alta correspondência entre a

Leiu

pod pode ter sido

filogenéticas dos girinos não têm sido estudadas, mas a história evolutiva sem dúvida

car

a m

qua

enq stóricos.

2.7

ALT

gical Information Service, 67: 1-75.

orphologies, and habitats. Herpetologycal Monographs, 3:

ALT

y of anuran larvae. The

utilizaram muitos tipos de refúgio, apenas um ou dois.

A morfologia externa dos girinos não foi relacionada com a proximidade

nômica das espécies. FIGUE

proximidade taxonômica e a morfologia de girinos da família Leptodactylidae e

peridae. Entre os hilídeos, a morfologia refletiu pouco as relações de parentesco,

endo indicar a ocorrência de homoplasia entre as espécies, que

gerada por convergência, como já verificado por ETEROVICK & FERNANDES (2001)

ROSSA-FERES (2006). Segundo ALTIG & McDIARMID (1999b), as bases

tem desempenhado um papel importante na determinação da evolução de certas

acterísticas morfológicas.

Assim, a análise ecomorfológica da comunidade estudada permite concluir que

orfologia externa é constituída por um conjunto de caracteres morfológicos dos

is a morfologia externa é mais sujeita as pressões de fatores contemporâneos,

uanto a morfologia oral interna reflete os fatores hi

. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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WISHEU, I.

106

2. 8. FIGURAS

Figura 1. Girino com indicações das medidas dos caracteres morfométricos. As

breviações são: CT = comprimento total; CC = comprimento do corpo; CCA =

omprimento da cauda; AC = altura do corpo; AMC = altura da musculatura caudal;

AND = altura da nadadeira dorsal; ANV = altura da nadadeira ventral; LC = largura do

corpo; LMC = largura da musculatura caudal; DO = diâmetro do olho; DIO = distância

interocular; DN = diâmetro da narina; DIN = distância internasal; DOF = distância do

olho ao focinho; DNF = distância da narina ao focinho; AE = altura da linha média do

espiráculo; CE = comprimento do espiráculo.

107

ilas infra-labiais

ilas lin

uais

Bico cór nferior neo i

rena do assoalho bucal

Papilas da arena

do assoalho bucal

rea

ré-nasal

Bico córneo su

erior

rea

ós-nasal

ila lateral da crista

Crista mediana

rena do teto bucal

igura 2. Estruturas orais internas de girinos de anfíbios anuros, exemplificadas aqui

em Aplastodiscus leucopygius: (A) assoalho bucal; (B) teto bucal. Aumento de 12,5 x.

108

Sha

Scb

Sbi

Hal

Pmo Ric

Ale

Pol

Hbi

Dmi

Dbe

Figura 3. Projeção dos dois primeiros componentes principais da análise dos atributos

morfológicos para os girinos de 18 espécies de anuros registrados em 11 corpos

d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. As abreviações são: Bsgc =

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata); yius;

Physalaemus moreirae; Pol = ; siboas bischoffi; Hpa = H.

rdalis; Hal = H. albomarginatus; Ssgr = Scinax sp. (gr. ruber); Shi = S. hiemalis; Scb

edusa aff. rohdei.

Bhy = B. h lax; Ale = Aplastodiscus leucopyg

P. olfersii Hbi = HypPmo =

= Scinax. cf. brieni; Sha = S. hayii; Scr = S. crospedospilus; Dmi = Dendropsophus

microps; Dbe = D. berthalutzae; Ror = Rhinella ornata; Ric = R. icterica; Par =

hyllomP

109

Figura 4. Similaridade morfológica entre os girinos de 18 espécies de anuros

o: Bsgc = Bokermannohyla sp. (gr. circumdata); Bhy = B. hylax; Ale =

plastodiscus leucopygius; Pmo = Physalaemus moreirae; Pol = P. olfersii; Hbi =

Hypsiboas bischoffi; Hpa = H. pardalis; Hal = H. albomarginatus; Ssgr = Scinax sp. (gr.

ruber); Shi = S. hiemalis; Scb = Scinax. cf. brieni; Sha = S. hayii; Scr = S.

crospedospilus; Dmi = Dendropsophus microps; Dbe = D. berthalutzae; Ror = Rhinella

ornata; Ric = R. icterica; Par = Phyllomedusa aff. rohdei.. Coeficiente de correlação

cofenético: r = 0,95.

registrados em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, obtido através

de análise de agrupamento, na matriz do Coeficiente de Distância Euclidiana. As

breviações sãa

110

igura 5. Similaridade no uso de micro-hábitat entre os girinos de 18 espécies de

btido

través de análise de agrupamento, na matriz do Coeficiente de Jaccard. As

abreviações são: Bsgc = Bokermannohyla sp. (gr. circumdata); Bhy = B. hylax; Ale =

Aplastodiscus leucopygius; Pmo = Physalaemus moreirae; Pol = P. olfersii; Hbi =

Hypsiboas bischoffi; Hpa = H. pardalis; Hal = H. albomarginatus; Ssgr = Scinax sp. (gr.

ruber); Shi = S. hiemalis; Scb = Scinax. cf. brieni; Sha = S. hayii; Scr = S.

crospedospilus; Dmi = Dendropsophus microps; Dbe = D. berthalutzae; Ror = Rhinella

ornata; Ric = R. icterica; Par = Phyllomedusa aff. rohdei.. Coeficiente de correlação

cofenético: r = 0,85.

anuros registrados em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, o

111

Figura 6. Aplastodiscus leucopygius: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de

12,5 x.

Figura 7. Bokermannohyla hylax: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x

(A) e 12,5 x (B).

Figura 8. Bokermannohyla sp. (gr. circumdata): (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal.

Aumento de 12,5 x.

112

igura 9. Dendropsophus berthalutzae: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento

de 16 x.

igura 10. Dendropsophus microps: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de

16 x.

Figura 11. Hypsiboas albomarginatus: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de

12,5 x.

113

Figura 12. Hypsiboas bischoffi: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 12,5 x

) e 10 x (B). (A

Figura 13. Hypsiboas pardalis: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x

(A) e 12,5 x (B).

Figura 14. Phyllomedusa aff. rohdei: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de

12,5 x.

114

Figura 15. Scinax cf. brieni: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x.

Figura 16. Scinax crospedospilus: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x

(A) e 12,5 x (B).

Figura 17. Scinax hayii: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 12,5 x.

115

116

Figura 18. alis: (A) A oa b l, T b l. me d 6

Scinax hiem ss lho uca (B) eto uca Au nto e 1 x.

Figura 19. b

Scinax sp. (gr. ru er): (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x.

Figura 20. (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x.

Rhinella icteri

ca:

117

Figura 21. Rne or a: A a bu l, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x.

hi lla nat (A) sso lho ca

Fig 2 ho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16

ura 2. Physalaemus moreirae: (A) Assoal

Physalaemus olfersii: (A) Assoalho bucal, (B) Teto bucal. Aumento de 16 x.

Figura 23.

118

oga, SP, obtido

d. As

B. hylax; Ale =

; Hbi =

; Scinax sp. (gr.

; Scr = S.

endropsophus microps D. berthalutzae; Ror = Rhinella

Figura 24. Similaridade na

anuros registrados em 1

através de análise d

abreviações são: Bsgc

Aplastodiscus leucopygius

Hypsiboas bischoffi

ruber); Shi = S. hie

crospedospilus; Dmi =

ornata; Ric = R. icterica

cofenético: r = 0,91.

morfologia oral interna entre os girinos de 18 espécies d

co1 rpos d’água no Parque das Neblinas, Berti

agr

Bokerm

;

annohyla

, n

sp. (

ala

atr

r. circum

rei

data

rae

efic

; P

); Bhy =

nte

l =

de Jaccar

P. olfersii

Hpa

alis

; Scb =

. pardalis;

Scinax.

Hal = H

cf.

; D

lbo

brieni

arg

;

Sha =

ina

tus; Ss

gr =

hayii

; Par = Phyllomedusa aff. rohdei.. Coeficiente de correlação

2.9. TABELAS

Tabela 1. Média e desvio padrão das 17 dimensões morfométricas dos g os

Parque das Neblinas, Bertioga, SP. As abreviações são: CT = comprime nto

AC = altura do corpo; AMC = altura da musculatura caudal; AND = altura ; L

do corpo; LMC = largura da musculatura caudal; DO = diâmetro do olho; ; DIN

internasal; DOF = distância do olho ao focinho; DNF = distância da

comprimento do espiráculo; N = número de indivíduos utilizados; ---- = nã

Dimensões morfométricas

CT CC CCA AC AMC AND ANV D AE

irin

nto

DIO

o se

tota

nad

l; C

dis

lic

eir

tân

a. M

LMC

esp

= c

a d

cia

éc

ors

int

ida

ies

pri

al;

ero

s e

cul

nto

V =

ar;

uro

alt

narina ao focinho; AE = altura da linha média do espirá

s r

ura

egi

rpo

diâ

stra

; C

tro

s e

dei

m 1

com

ra v

nar

DNF

1 c

pri

ina

orp

tral

d’água no

da cauda;

C = largura

= distância

culo; CE =

CE N

Espécies

B. sp. (gr. circumdata) 48,20 10,44 20,95 5,27 3,08 1,80 1,39 6,8 0 ,9 3,18 0,

3,16 0,92 3,74

54 10 9 ,29 ,14 ,95

±3,39 ±0,46 ±1,79 ±0,35 ±0,23 ±0,16 ±0,15 ±0, 0,28 ±0,09 ± 0,1 0,28 ±0,

B. hylax

43,12 8,45 19,27 4,37 2,66 1,62 1,24 5,7 2,73 0,90 3,23 0 ,7 2,65 0,

±5,24 ±1,03 ±2,61 ±0,73 ±0,37 ±0,28 ±0,20 ±0, 0,38 ±0,07 ± ±0,26 ±0,16 ±0,42 ±0,

A. leucopygius

48,23 9,28 21,95 5,01 3,15 1,60 1,26 6,06 3,27 0,86 3,35 2,11 1,80 0,79 2,27 0,

±4,06 ±0,46 ±2,33 ±0,39 ±0,30 ±0,18 ±0,18 ±0,43 ±0,33 ±0,08 ±0,11 ±0,12 ±0,06 ±0,13 ±0,

P. moreirae

21,74 5,31 8,78 2,68 1,39 1,01 0,87 3,92 0,94 0,60 1,63 0,20 0,77 1,09 0,49 1,31 0,

±1,19 ±0,45 ±0,58 ±0,23 ±0,22 ±0,07 ±0,08 ±0,23 ±0,08 ±0,05 ±0,07 ±0,00 ±0,05 ±0,06 ±0,06 ±0,19 ±0,

H. bischoffi

41,57 9,45 17,33 5,52 3,51 2,13 1,40 0,

±2,45 ±0,63 ±1,15 ±0,33 ±0,30 ±0,28 ±0,21 3 ±0,

S. hiemalis

27,05 6,43 11,12 4,35 2,07 1,63 1,40 4,66 1,71 0,95 3,49 0,20 1,69 1,38 0,83 1,85 0,

±3,31 ±0,77 ±1,55 ±0,84 ±0,19 ±0,33 ±0,33 ±0,84 ±0,28 ±0,11 ±0,56 ±0,00 ±0,20 ±0,25 ±0,19 ±0,32 ±0,

S. cf. brieni 25,66 5,90 10,71 3,59 1,91 1,46 1,27 3,98 1,47 0,98 3,65 0,29 1,58 1,31 0,66 1,56 0,

±1,67 ±0,47 ±0,74 ±0,47 ±0,24 ±0,23 ±0,23 ±0,3 4 ±0,

P. olfersii

24,30 6,02 9,79 3,02 1,64 1,20 0,79 0,

±1,56 ±0,40 ±0,67 ±0,23 ±0,13 ±0,12 ±0,11 ±0,33 ±0,

D. microps

23,17 5,68 9,38 3,48 1,84 1,63 1,61 3,79 1,46 1,01 3,26 0,20 1,84 1,28 ---- 1,47 0,

±2,10 ±0,57 ±0,85 ±0,35 ±0,11 ±0,34 ±0,39 ±0,38 ±0,11 ±0,06 ±0,28 ±0,00 ±0,16 ±0,22 ---- ±0,17 ±0,

S. hayii

30,43 7,13 12,79 4,93 2,17 2,36 2,46 4,56 1,57 1,27 4,26 0,21 2,18 1,89 0,97 2,13 0,

±3,20 ±0,92 ±1,57 ±0,67 ±0,12 ±0,57 ±0,56 ±0,6 1 ±0,

D. berthalutzae

21,25 4,70 9,13 2,60 1,57 0,97 0,83 0,

±1,66 ±0,34 ±0,98 ±0,19 ±0,08 ±0,08 ±0,13 ±0,18 ±0,08 ±0,04 ±0,21 ±0,04 ±0,11 ±0,05 ---- ±0,21 ±0,

42 ±

92 ±

±0,

0,03

,29

0,03

0,44

±0,10

±0

,10

,83

0,16

0,1

,64

8±

5±

51 10

61 10

35 10

78 10

39 10

55 10

38 10

36 10

69 10

47 10

6,5

±0,4

2,9

±0,2

0,9

±0,

±0

,03

±0

,81

,11

,90

0,1

7±

0,90

0,1

2±

3,26

0,3

±0,

1,2

±0,

0,8

09 ±0,09

±0,

0,17

±0

,03

±0,07

±0

,19

,88

0,06

0,1

,04

±0,13

4±

0,1

0,47

0,11

3±

0,2

1,84

±0,24

4,3

±0,

1,2

±0,

0,8

±0,

±0

,03

±0

,20

,78

0,2

,05

2±

0,1

----

6±

0,4

1,103,0

Tabela 1.

Continuação.

Dimensõe

N DIN DOF DNF AE CE N

s morfométricas

CT CC CCA AC AMC AND ANV LC LMC DO DIO D

Espécies

R. ornata

20,86 5,70 7,87 3,05 1,22 1,10 1,03 3,84 0,74 0,54 1,83 0,20 0,82 1,15 0,64 1,55 0,73 10

±0,86 ±0,23 ±0,38 ±0,14 ± ±0, 0,0 09 4 ±0 3 ±

S sp. (gr. ruber) 5 13 7 2 1, 77 3,84 0 88 1 10

±2,67 ±0,30 ±1,46 ±0,28 ±0,16 ,12 ±0,18 ±0,16 ±0,07 ±0,19 ±0,0 ±0,06 ±0,14 0,11 ±0,28 13

36,57 8,31 15,37 4,33 2,53 53 1,13 5,08 1,78 1,63 0,81 2,43 0,88 10

±1,96 ±0,48 ±0,22 ,16 ±0,09 ±0,28 ±0,09 ±0,21 ±0,0 ±0,13 ±0,19 0,12 ±0,36 20

H atus

18,88 5,56 3,02 39 1,59 6,34 1,88 1,98 0,92 3,44 1,15 10

±1,83 ±0,37 ±0,17 ,17 ±0,15 ±0,16 ±0,09 ±0,25 ±0,0 ±0,08 ±0,17 0,08 ±0,32 15

S pilus

26,57 6,70 10,45 4,50 2,00 63 1,68 4,53 2,03 1,83 0,93 1,98 0,70 4

±0,90 ±0,41 ±0,08 ,10 ±0,13 ±0,24 ±0,10 ±0,19 ±0,0 ±0,13 ±0,26 0,13 ±0,21 16

5,50 7,50 2,47 0,83 3,67 0,87 1,33 0,63 1,20 0,57 3

±0,66 ±0,25 ±0,15 ,15 ±0,12 ±0,06 ±0,12 ±0,21 ±0,0 ±0,06 ±0,06 0,06 ±0,53 06

P dei 22,73 7,03 4,67 30 3,17 6,73 2,40 2,63 0,63 ---- -- 3

±4,28 ±0,61 ±2,18 ±0,72 ±0,58 ,35 ±0,32 ±0,49 ±0,15 ±0,58 ±0,0 ±0,10 ±0,21 0,15 ---- --

0,09 ±0,05

,03 1,71

08 ±0,23 ±

93 3,98 1,

5 ±0,05 ±0,

1,19

±0,00 ±0,0

,20 1,

,17 ±0,1

1,55 0,89

0,20 ±0,09

,89 0,51 . 31,12 6,6 ,26 4,2

±0 ±0,19 0 ± ±0,

. pardalis

1, 2,27 0,93 3,12 0,31

±4,25 ±0,74 ±0 ±0,55 3 ± ±0,

. albomargin

45,35 10,15 2, 2,45 1,17 4,25 0,51

±3,08 ±0,61 ±0 ±0,50 6 ± ±0,

. crospedos

1, 1,50 1,25 3,83 0,20

±1,97 ±0,48 ±0 ±0,40 0 v ±0,

. icterica

19,90 1,27 0,83 0,87 0,43 1,83 0,20

±1,52 ±0,44 ±0 ±0,25 0 ± ±0,

. aff. roh 52,91 12,00 1, 3,87 1,67 6,17 0,10 --

±0 ±0,90 0 ± --

120

121

Neblinas, Bertioga, SP. As abreviações são: IC = índice de co in

comprimento relativo da cauda; ICC = índice de compressão a

nadadeira ventral; LMC = largura relativa da musculatura ca n

longitudinal; PNT = posição das narinas no eixo transversal; el O

relativo dos olhos; PE = posição do espiráculo; CE = comprim espi s; ---

aplica. Medidas em mm.

IC AR CFO CCA ICC AN MC P PE N

Tabela 2. Atributos ecomorfológicos calculados para os girinos de

mpre

da c

uda

ento

AND

ão

tam

ela

esp

; A

tiv

éc

nho

o d

s d

alt

= a

ura

ltu

ra r

ativ

ela

o d

rácu

uro

lat

rel

tiv

iva

ati

; N

reg

; C

ari

ist

nú

dos

= c

da;

ero

eir

e i

a d

osi

ndi

ent

çã

víd

orp

o r

sal

ela

; A

içã

dos

d’

tiv

ág

V =

lho

iza

foc

ltur

nari

Parq

ue das

ho; CCA =

relativa da

as no eixo

= tamanho

- = não se

B. sp. (gr. circumdata) 0,76 0,11 1,99 0,43 0,98 0,4 15 0 0,6 0 0,58 5 0, 1,19 ,51 0,31 0,03 0,54 0,09 0 0,05 1

B. hylax

0,76 0,10 2,21 0,45 0,98 0,61 0,14 2 0 0, 0,6 0

A. leucopygius

0,83 0,10 2,28 0,45 0,96 0,51 0,40 0,15 2 0 5 0, 0,4 0

P. moreirae

0,68 0,12 2,25 0,40 1,48 0,74 0,64 0,11 22 0 0 0, 0,4 0

H. bischoffi

0,84 0,13 2,13 0,42 1,20 0,61 0,40 0,17 28 0,47 8 0, 0,5 0

S. hiemalis

0,93 0,16 1,69 0,41 1,23 0,79 0,68 0,15 18 0,60 7 0,75 0,15 0,4 0

S. cf. brieni 0,90 0,14 2,02 0,42 1,30 0,77 0,67 0,14 1,29 0,50 0 05 0,92 0,17 0,4 0

P. olfersii

0,69 0,12 2,28 0,40 1,37 0,73 0,43 0,12 1,18 0,45 0 0,06 0,50 0,13 0,6 0

D. microps

0,92 0,15 ---- 0,41 1,27 0,89 0,88 0,16 1,46 ---- 0,49 0,04 0,86 0,18 0,4 0

S. hayii

1,08 0,16 1,97 0,42 1,39 1,09 1,13 1,41 0,51 0,48 0,03 0,94 0,18 0,4 0

D. berthalutzae

0,85 0,12 ---- 0,43 1,23 4 0

R. ornata

0,80 0,15 1,83 0,38 1,65 5 0

S. sp. (gr. ruber) 1,07 0,14 1,76 0,43 1,15 1,33 0,58 0,4 0

H. pardalis

0,85 0,12 2,02 0,42 1,12 0,60 0,45 0,15 1,20 0,50 0,35 0,04 0,62 0,11 0,5 0

H. albomarginatus

0,88 0,12 2,16 0,42 1,24 0,79 0,53 0,13 1,26 0,47 0,30 0,05 0,67 0,12 0,6 0

S. crospedospilus

0,99 0,17 1,97 0,39 1,36 0,8 1 1,18 51 0,45 3 0,85 0, 0,4 4

R. icterica

0,68 0,12 2,11 0,38 1,46 5 3

P. aff. rohdei 1,05 0,13 4,27 0,43 1,21 -- 3

0,47 1,

,45

,44

,45

0,3

0,2

0,3

0,4

0,2

2 0

1 0,06 1

6 0,07

9 0,07

9 0,08 1

3 0,06 1

4 0,09 1

1 0,06 1

2 0,06 1

3 0,10 1

2 0,10 1

1 0,13 1

4 0,07 1

6 0,11 1

2 0,11 1

4 0,10

0 0,10

- ----

0,13

0,62

0,91

0,85

,53

,85

0,96

0,5

0,2

0,47

0,03 0,97

0,1

0,0

0,1

,84

,66

,68

0,0

0,01

0,14

0,66

0,28

0,17

1,20

1,30

0,24

0,36

0,50

0,92

0,0 0,

Tabela 3. Valores de correlação dos atributos ecomorfológicos nos três primeiros eixos

da ordenação (PC1, PC2 e PC3), calculados para os atributos ecomorfológicos dos

girinos de 18 espécies de anuros registrados em 11 corpos d’água no Parque das

Neblinas, Bertioga, SP.

Variáveis

PC1 PC2 PC3

Índice de compressão do corpo

-0,04 0,86 -0,33

Altura relativa do corpo

0,21 0,77 0,31

Comprimento relativo do focinho

-1,00 0,03 0,00

Comprimento relativo da cauda

-0,09 -0,12 -0,73

Índice de compressão da cauda

0,07 0,33 0,72

ltura relativa da nadadeirA

a dorsal

0,50 0,46 0,66

lt l

g a r tiva da musculatura caudal

,08 05 -0,82

ltu rel va a c da

,33 4 -0,42

os o d n ina no ixo on tudinal

,46 05 0,60

s o d n in no ixo ra ve al

,52 7 -0,56

am ho la o n in

,30 52 0,31

so d oos

,19 2 -0,46

am ho la o o os

,42 3 -0,27

so desráo

,33 62 0,48

om im to relativo do espiráculo

42 03 0,57

ta e v aç (% 0

ura relativa da nadadeira ventra

0,19 0,9 0,31

Lar ur ela

-0 -0,

A ra ati d au

0 0,5

P içã as ar s e l gi

-0 -0,

Po içã as ar as e t ns rs

0 0,5

T an re tiv das ar as

0 -0,

Po içã os lh

0 0,8

T an re tiv dos lh

0 0,7

Po içã o pi cul

0 -0,

Cpren

0, -0,

To l d ari ão ) 79 1 6

122

123

Tabela 4. Características estruturais do micro-hábitat dos girinos

Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Os dados na tabela indicam: 0 ausênci

Meia água Fundo

Abrigo sob

vegetação

Abrigo sob

fundo lodoso

Ab or

aç

de 18 espécie

a, 1

rigo

folh

s d

ese

nç

uro

s r

ão

rig

ist

rados

m 1

orm

ega

çõ

cor

pos d

’á

ão f

reg

gua no

mou

ões

B. sp. (gr. circumdata) 0 1 1 1 11 0 0

B. hylax

0 1 1 1 1

A. leucopygius

0 1 1 1 1

P. moreirae

0 1 0 1 1

H. bischoffi

0 1 1 1 1

S. hiemalis

0 1 1 1 1

S. cf. brieni 1 0 1 1 1

P. olfersii

0 1 0 1 1 0 0 1

D. microps

1 0 1 1 1 1 0 1

S. hayii

1 0 1 1 1 1 0 1

D. berthalutzae

1 0 1 1 1 0 0 1

R. ornata

1 0 1 1 0 0 1 0

S. sp. (gr. ruber) 1 0 1 0 0 0 0 1

H. pardalis

0 1 0 1 0 0 0 1

H. albomarginatus

1 0 1 0 0 0 0 1

S. crospedospilus

1 0 0 1 0 0 0 1

R. icterica

1 0 1 0 0 0 1 0

P. aff. rohdei 1 0 1 0 0 1 0 1

124

Va micro-

itat/ port e correspondência

CC2 e CC3, calculados para os girinos de 18 espécies de

a, SP.

CC1 CC2 CC3

Tabela 5. lores de correlação entre os atributos morfológicos e

háb com

canônica (CCA), CC1,

anuros registrados em 11 corpos d’á

Variáveis

amento nos três primeiros eixos da análise d

gua no Parque das Neblinas, Bertiog

Índice de com são do corpo

04 -0,02

pres

-0,04 -0,

Altura relati

Comprimen

Índice de c

Altura relati

Largura rel

Altura relati

Posição das narinas no eixo longi

Posição das narinas no eixo transversal

Tamanho r

Posição dos olhos

Tamanho relativo dos olhos

Posição do e

Comprimento

Meia água

Fundo

Abrigo sob vegetação

Abrigo sob fundo lodoso

Abrigo sob folhas

Não utiliza abrigo

Forma agregações

Não forma ag

va do corpo

0,01

to relativo do focinho

0,19 -0,04 0,00

to tivo da cauda

-0,03 0,04 -0,04

0,00

va da nadadeira dorsal

-0,08 0,02 0,06

va da nadadeira ventral

0,09

ativa da musculatura caudal

-0,10

va da cauda

-0,05 0,02 -0,04

tudinal

0,12

-0,03

elativo das narinas

0,01 0,13 -0,10

-0,03

0,03

sp culo

0,03 0,14 -0,04

07 -0,03

0,96

97 -0,96

72 0,43

-0,90

-1,00 -0,27 -109,19

-0,52

0,56

re ções

-0,04 0,07 -0,56

-0,03 0,01

rela

pressão da cauda

-0,03 0,04

-0,15 -0,07

0,00 0,03

0,13 0,10

-0,15 -0,04

-0,08 -0,08

-0,06 -0,05

irá

relativo do espiráculo

-0,10 0,

219,40 -0,97

-2

-1

,40

,90

-0,

-0,46 -0,28

-0,62 -143,70

0,04 -0,07

Tabela 6. Proximidade taxonômica dos girinos de 18 espécies de anuros na qual as

relações taxonômicas estão codificadas da seguinte forma: 0 se duas espécies

pertenciam à mesma espécie; 1 se duas espécies pertenciam ao mesmo grupo

tragenérico, segundo FROST (2007) e CHAPARRO et al. (2007) ou ao mesmo

GRANT et al. (2006); 2 se duas espécies

mesmo gênero; 3 se duas espécies pertenciam à mesma família; 4

rtenciam a famílias diferentes. As abreviações são: Bsg

ylax; Ale = Aplastodiscus leucopyg

rsii; Hbi = Hypsiboas bischoffi; Hpa

iemalis;

dropsop

; Pa

Dbe Ror Ssgr Hpa Hal Scr R a

clado, segundo FAIVOVICH et al., (2005) e

pertenciam ao se

duas espécies pe c =

Bokermannohyla sp. (gr. circumdata); Bhy = B. h ius;

Pmo = Physalaemus moreirae; Pol = P. olfe = H.

pardalis; Hal = H. albomarginatus; Ssgr = Scinax sp. (gr. ruber); Shi = S. h Scb

= Scinax. cf. brieni; Sha = S. hayii; Scr = S. crospedospilus; Dmi = Den

alutzae; Ror = Rhinella ornata; Ric = R. icterica

hus

microps; Dbe = D. berth r =

Phyllomedusa aff. rohdei.

iShaBsgc Bhy Ale Pmo Hbi Shi Scb Pol Dm ic P r

Bs - - - - - - - - - - - - -gc 0 - - - -

Bh - - - - - - - - - - - -

Ale - - - - - - - - - - - -

Pm - - - - - - - - - - - -

Hb - - - - - - - - - -

Sh - - - - - - - - - - -

Sc 3 4 3 1 0 - - - - - - - - - -

Po 2 4 4 4 0 - - - - - - - - -

Dm 4 0 - - - - - - - -

Sh 2 2 4 3 0 - - - - - -

Db 2 3 0 - - - - - -

Ro 4 4 4 4 4 4 4 4 4 0 - - - - -

Ss 2 3 4 0 - - - -

Hp 4 2 3 3 4 3 3 3 4 3 0 - - -

Ha 3 3 3 4 3 1 0 - -

Sc 3 2 3 4 2 3 3 0 -

Ric 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 2 4 4 4 4 0 -

Par 3 3 3 4 3 3 3 4 3 3 3 4 3 3 3 3 4 0

y 1 0 - - - -

3 3 0 - - -

o 4 4 4 0 - -

i 3 3 3 4 0 - - -

i 3 3 3 4 3 0 -

b 3 3 -

l 4 4 4 -

i 3 3 3 4 3 3 3 -

a 3 3 3 4 3 - -

e 3 3 3 4 3 3 3 4 -

r 4 4 -

gr 3 3 3 4 3 2 2 4 3 -

a 3 3 3 -

l 1 3 3 4 2 3 3 4 -

r 3 3 3 4 3 2 2 4 -

125

Tabela 7. Correlação entre os atributos morfológicos e a proximidade taxonômica dos

girinos, determinada através do teste de Mantel. As letras r e p representam,

respectivamente, os valores de correlação e de probabilidade.

Atributos ecomorfológicos

r p

Índice de compressão do corpo

-0,01 0,40

Altura relativa do corpo

0,01 0,58

Comprimento relativo do focinho

0,11 0,76

Comprimento relativo da cauda

-0,02 0,36

Índice de compressão da cauda

0,05 0,65

Altura relativa da nadadeira dorsal

0,02 0,61

Altura relativa da nadadeira ventral

0,08 0,79

Largura relativa da musculatura caudal

-0,03 0,27

Altura relativa da cauda

-0,002 0,49

Posição das narinas no eixo longitudinal

0,06 0,79

Posição das narinas no eixo transversal

-0,02 0,37

Tamanho relativo das narinas

-0,06 0,21

Posição dos olhos

-0,01 0,42

Tamanho relativo dos olhos

0,01 0,55

Posição do espiráculo

-0,005 0,47

Comprimento relativo do espiráculo

-0,05 0,24

126

127

Tabela 8. Matriz dos estados de caracter da morfologia oral interna dos girinos de 18 espécies de anuros, registradas em 11 corpos d’água no

Parque das Neblinas, Bertioga, SP. As abreviações são: Bsgc = Bokermannohyla sp. (gr. circumdata); Bhy = B. hylax; Ale = Aplastodiscus

leucopygius; Pmo = Physalaemus moreirae; Pol = P. olfersii; Hbi = Hypsiboas bischoffi; Hpa = H. pardalis; Hal = H. albomarginatus; Ssgr =

Scinax sp. (gr. ruber); Shi = S. hiemalis; Scb = Scinax. cf. brieni; Sha = S. hayii; Scr = S. crospedospilus; Dmi = Dendropsophus microps; Dbe =

D. berthalutzae; Ror = Rhinella ornata; Ric = R. icterica; Par = Phyllomedusa aff. rohdei.

1 2 34567 8 9 10 111213141516171819202122 23 2425262728293031323334353637 38

Bsgc 0 1 10010 1 1 0 100001011000 1 00101000100010 0

Bhy 0 1 10011 0 1 0 100001010100 1 00101000100100 0

Ale 1 0 10010 1 1 0 100001100100 1 01000100001001 0

Pmo 0 1 01010 1 1 0 001010011001 0 01010000100010 0

Hbi 1 0 10011 0 1 0 100001100100 1 01001001000001 0

Shi 1 0 01011 0 1 0 000110101101 0 01000100010101 0

Scb 1 0 10011 0 1 0 000110101001 0 01000101000000 1

Pol 0 1 10010 1 1 0 010001010011 0 01010000100010 0

Dmi 1 0 01010 1 1 0 000101100010 0 10100010001100 0

Sha 1 0 10111 0 1 0 000110101001 0 01000100100001 0

Dbe 1 0 01010 1 1 0 000101100010 0 10100011000100 0

Ror 1 0 01011 0 1 0 001010100101 0 00110000100001 0

Ssgr 1 0 01101 0 1 0 000110100011 0 01001000100001 0

Hpa 1 0 10010 1 1 0 100010100100 1 01001000100001 0

Hal 1 0 10010 1 1 0 100010100100 1 01001001000001 0

Scr 1 0 10011 0 1 0 000110101001 0 01000100100100 0

Ric 1 0 01011 0 1 0 001010100011 0 00110000100001 0

Par 1 0 01011 0 0 1 100001100100 0 11010000100001 0

128

Tabela 9. Correlação entre os estados de caracter da morfologia oral interna e o micro-

hábitat dos girinos, determinada através do teste de Mantel. As letras r e p

representam, respectivamente, os valores de correlação e de probabilidade.

Estados de caracter da morfologia oral interna

r p

Formato oval

0,16 0,92

Formato triangular

0,16 0,92

Presença de projeções na região infra-rostral

-0,07 0,13

Ausência de projeções na região infra-rostral

-0,07 0,13

Presença de espinho queratinizado no canto posterolateral do bico córneo

-0,09 0,27

Ausência de espinho queratinizado no canto posterolateral do bico córneo

-0,09 0,27

Duas papilas infra-labiais

0,03 0,69

Quatro papilas infra-labiais

0,03 0,69

Papilas infra-labiais das paredes laterais serrilhadas

0,06 0,65

Papilas infra-labiais das paredes laterais lisas

0,06 0,65

Duas papilas linguais

0,06 0,77

Três papilas linguais

-0,12 0,20

Quatro papilas linguais

-0,19 0,07

Ausência de papilas linguais

0,00 0,52

Poucas pústulas na arena (nº  10)

0,05 0,78

Muitas pústulas na arena (nº > 10)

0,05 0,78

Formato oval

0,16 0,92

Formato triangular

0,16 0,92

Pústulas ou papilas na área pré-nasal

0,05 0,71

Crista larga na área pré-nasal

-0,05 0,22

Ausência de projeções na área pré-nasal

0,00 0,51

Narina elíptica

0,03 0,71

Narina elíptica com concavidade anteromediana

0,05 0,70

Narina em fenda

0,14 0,86

Parede anterior das narinas com pústulas

0,12 0,90

Ausência da parede anterior das narinas

0,12 0,90

Parede posterior das narinas em formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal

-0,14 0,08

Parede posterior das narinas em formato de aba, com a válvula nasal larga

0,05 0,73

Parede posterior das narinas em formato de aba, com a vávula nasal estreita

-0,06 0,26

Ausência da parede posterior das narinas

0,14 0,85

Papilas pós-nasais muito reduzidas

0,04 0,63

Duas papilas pós-nasais cônicas, maiores e com o bordo serrilhado

0,00 0,46

Duas papilas pós-nasais com o ápice arredondado

-0,13 0,19

Ausência de papilas pós-nasais

0,01 0,54

Papilas laterais da crista mediana cônicas com o bordo serrilhado

0,09 0,80

Papilas laterais da crista mediana em forma de quela

0,06 0,68

Papilas laterais da crista mediana largas com projeções

0,06 0,82

Ausência de papilas laterais da crista mediana

0,06 0,65

129

Tabela 10. Correlação entre os estados de caracter da morfologia oral interna e a

proximidade taxonômica dos girinos, determinada através do teste de Mantel. As letras

r e p representam, respectivamente, os valores de correlação e de probabilidade.

Estados de caracter da morfologia oral interna

r p

Formato oval

0,16 0,92

Formato triangular

0,16 0,92

Presença de projeções na região infra-rostral

-0,07 0,13

Ausência de projeções na região infra-rostral

-0,07 0,13

Presença de espinho queratinizado no canto posterolateral do bico córneo

-0,09 0,27

Ausência de espinho queratinizado no canto posterolateral do bico córneo

-0,09 0,27

Duas papilas infra-labiais

0,03 0,69

Quatro papilas infra-labiais

0,03 0,69

Papilas infra-labiais das paredes laterais serrilhadas

0,06 0,65

Papilas infra-labiais das paredes laterais lisas

0,06 0,65

Duas papilas linguais

0,06 0,77

Três papilas linguais

-0,12 0,20

Quatro papilas linguais

-0,19 0,07

Ausência de papilas linguais

0,00 0,52

Poucas pústulas na arena (nº  10)

0,05 0,78

Muitas pústulas na arena (nº > 10)

0,05 0,78

Formato oval

0,16 0,92

Formato triangular

0,16 0,92

Pústulas ou papilas na área pré-nasal

0,05 0,71

Crista larga na área pré-nasal

-0,05 0,22

Ausência de projeções na área pré-nasal

0,00 0,51

Narina elíptica

0,03 0,71

Narina elíptica com concavidade anteromediana

0,05 0,70

Narina em fenda

0,14 0,86

Parede anterior das narinas com pústulas

0,12 0,90

Ausência da parede anterior das narinas

0,12 0,90

Parede posterior das narinas em formato de aba lisa sem apresentar a válvula nasal

-0,14 0,08

Parede posterior das narinas em formato de aba, com a válvula nasal larga

0,05 0,73

Parede posterior das narinas em formato de aba, com a vávula nasal estreita

-0,06 0,26

Ausência da parede posterior das narinas

0,14 0,85

Papilas pós-nasais muito reduzidas

0,04 0,63

Duas papilas pós-nasais cônicas, maiores e com o bordo serrilhado

0,00 0,46

Duas papilas pós-nasais com o ápice arredondado

-0,13 0,19

Ausência de papilas pós-nasais

0,01 0,54

Papilas laterais da crista mediana cônicas com o bordo serrilhado

0,09 0,80

Papilas laterais da crista mediana em forma de quela

0,06 0,68

Papilas laterais da crista mediana largas com projeções

0,06 0,82

Ausência de papilas laterais da crista mediana

0,06 0,65

130

3. CONSIDERAÇÕES FINAIS

x A riqueza de espécies na área amostrada é alta (23 espécies), semelhante à

encontrada na Estação Ecológica de Boracéia, localizada também em Mata

Atlântica, onde o grau de conservação é maior.

x A riqueza de espécies na área amostrada foi correlacionada com a temperatura

e com a umidade relativa.

x A maioria (83%; n = 19) das espécies apresentaram alta sobreposição no uso

dos corpos d’água, mas a partilha temporal segregou 53% (n = 10) dessas

espécies.

x Na área estudada, a maior riqueza e diversidade de espécies está nos corpos

d’água temporários com alta heterogeneidade vegetal. A menor riqueza foi

encontrada em riacho sem vegetação no seu interior.

x Dentre os 16 atributos da morfologia externa, três (altura relativa da nadadeira

ventral, comprimento relativo do focinho e posição das narinas no eixo

transversal) foram associados com os descritores de micro-hábitat e

comportamento dos girinos. A altura relativa da nadadeira ventral foi também

associado a posição dos girinos na coluna d’água (nectônicos e bentônicos).

Desse modo, os caracteres morfológicos externos estão sujeitos a pressões de

fatores contemporâneos.

x Os caracteres morfológicos orais internos refletem o grau de parentesco, o que

indica que esse conjunto de caracteres é mais conservativo e reflete a história

evolutiva das espécies.

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