ads:
STELA DE OLIVEIRA
FATORES BIOLÓGICOS E COMPORTAMENTAIS DO PARASITÓIDE
Xenostigmus bifasciatus
Ashmead 1891 (HYMENOPTERA, BRACONIDAE)
VISANDO A OTIMIZAÇÃO DE CRIAÇÃO MASSAL EM LABORATÓRIO E
ÍNDICE DE PARASITISMO EM CASA
-
DE
-
VEGETAÇÃO
Dissertação ap
resentada à Coordenação do Programa
de Pós
-
Graduação em Ciências Biológicas, Área de
Concentração em Entomologia, da Universidade
Federal do Paraná, como requisito parcial para a
obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.
Orientador: Prof. Ph.D Gabriel Augusto Rodrigues de
Melo
Co
-
Orientador: Dr. Wilson Reis Filho
CURITIBA
2006
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
OFEREÇO
Aos meus pais, Joel e Ivanir
e aos meus irmãos, Gilliam, Jeferson e Eline.
Aos meus anjinhos: Gabriel,
Laís e Mariana.
DEDICO
ads:
A
GRADECIMENTOS
Ao professor Dr. Gabriel Augusto Rodrigues de Melo pela orientação e amizade durante
esses dois anos de convívio.
Ao pesquisador Dr. Wilson Reis Filho pela orientação, amizade, carinho paciência ao longo
de todos esses anos de convívio quase
diários.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento - CNPq pela concessão da bolsa de
estudo.
Ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pela oportunidade de realização deste
trabalho. Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Entomologia
pelo
conhecimento transmitido e amizade.
À Embrapa Floresta pela utilização das dependências da instituição para condução dos
experimentos.
Ao Fundo Nacional da Vespa da Madeira pelo apoio financeiro, à empresa Mobasa –
Batistella e Rigesa Mead Westvaco pe
la doação de mudas de
Pinus taeda
.
Aos pesquisadores Dr Edson Tadeu Iede, Msc. Susete do R. C. Penteado, Dra. Maria Silvia
P. Leite e Dr. Albino Grigolette Junior pelo apoio na condução dos experimentos, pelo
carinho e amizade.
Aos funcionários e estagiári
os do Laboratório de Entomologia pela amizade.
Aos amigos da Embrapa Florestas: Rafaela, Thiago, Herlon, Elisa, Ariadne e Luiz Gustavo
pela amizade e momentos de descontração.
Aos colegas do Curso de Entomologia; especialmente a Ozana Maia, Eduardo A. de
Oliveira, Andressa, Juliana Nakajo, Elisiane Queiroz e Patrik Pastori pela amizade sincera,
incentivo, carinho e todos os momentos alegres que passamos no decorrer destes dois anos,
mas que ficaram eternamente guardados.
Aos meus pais, Joel e Ivanir pelo amor e incentivo; aos meus irmãos Gilliam, Jeferson e
Eline pelo amor e apoio, e aos meus sobrinhos Gabriel, Laís e Mariana pela alegria
proporcionada.
A todos aqueles que de alguma forma contribuíram com a conclusão deste trabalho, serei
eternamente grata p
elo apoio e ajuda.
ÍNDICE
DEDICATÓRIA ...........................................................................................................................
ii
AGRADECIMENTO....................................................................................................................
iii
RESUMO......................................................................................................................................
viii
ABSTRACT..................................................................................................................................
ix
1. INTRODUÇÃO........................................................................................................................
1
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ................................................................................................
.3
2.1. Distribuição geográfica de
Cinara atlantica .........................................................................
3
2.2. Biologia, flutuação populacional e danos de
Cinara at
lantica..............................................
3
2.3. Inimigos naturais de
Cinara atlantica...................................................................................
4
2.4. Distribuição geográfica de
Xenostigmus bifasciatus.............................................................
5
2.5. Biologia e comportamento de
Xenostigmus bifasciatus........................................................
5
2.6. Ocorrência e dispersão de
Xenostigmus bifasciatus
em campo.............................................
6
2.7. Interação afí
deo
-
parasitóide...................................................................................................
6
2.8. Comportamento de Aphidiinae..............................................................................................11
2.9. Manejo Integrado de Afídeos ................................................................................................13
3. OBJETIVOS.............................................................................................................................15
4. MATERIAL E MÉTODOS......................................................................................................16
4.1. Obtenção de mudas de
Pinus taeda
utilizadas no experimento.............................................16
4.2. Obtenção de
C. atlantica
para criação estoque em
laboratório.............................................16
4.3. Obtenção do parasitóide
X. bifasciatus
para utilização nos experimentos............................18
4.4. Gaiolas experimentais............................................................................................................20
4.5. Experimentos .........................................................................................................................21
4.5.1. Tabela de vida de fertilidade de
X. bifasciatus
em diferentes temperaturas.....................21
4.5.2. Parasitismo em
diferentes instares e formas do hospedeiro .............................................22
4.5.3. Armazenamento em diferentes temperaturas....................................................................23
4.5.4. Índice de parasitismo em casa de vegetação.....................................................................25
5. RESULTADOS E DISCUSSÕES ............................................................................................27
5.1. Biologia de
Xenostigmus bifasciatus
em laboratório.............................................................27
5.1.1.
Emergência e viabilidade de
Xenostigmus bifasciatus.....................................................28
5.1.2. Razão sexual de
Xenostigmus bifasciatus.........................................................................29
5.1.3. Tabela de vida de fertilidade de
Xenostigmus bifasciatus................................................30
5.1.4. Produção diária de
Xenostigmus bifasciatus
em função da idade do parasi
tóide.............33
5.2. Suscetibilidade de parasitismo em diferentes formas do hospedeiro ....................................36
5.2.1. Percentual de controle de
Cinara atlantica......................................................................38
5.2.2. Razão sexual.....................................................................................................................40
5.2.3. Biologia de
Cinara atlantica
no período de formação de múmias...................................41
5.3. Armazenamento
de parasitóides em diferentes temperaturas em câmara climatizadas ........43
5.3.1. Longevidade do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus
em diferentes temperaturas..........43
5.3.2. Longevidade do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus
após armazenamento ...................45
5.3.3. Percentagem de parasitismo realizada por Xenostigmus bifasciatus após
armazenamento em baixas temperaturas ......................................................................................48
5.3.4. Razão sexual de Xenostigmus bifasciatus após armazenamento em diferentes
temperaturas..................................................................................................................................52
5.4. Índice de Parasitismo em Casa de Vegetação........................................................................53
5.4.1. Comportamento dos pulgões mumificados nas mudas de Pinus taeda em casa-
de
-
vegetação ......................................................................................................................................56
CONCLUSÕES ............................................................................................................................60
REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA..............................................................................................61
RESUMO
Para implementar o Manejo Integrado de Pragas para Cínara atlantica
(Wilson,
1919), foi introduzido da costa leste dos Estados Unidos o parasitóide
Xenostigmus
bifasciatus
Ashmed 1891 (Hymenoptera, Braconidae). Devido a escassez de informações
sobre a sua biologia e eficiência no controle de
C. atlantica
, foi realizada essa pesquisa para
conhecer a biologia de X. bifasciatus e determinar uma metodologia que otimize a criação
massal em laboratório. Verificou-se através da tabela de vida de fertilidade, um incremento
na população de parasitóides em menor tempo à temperatura de 25ºC e a razão sexual não
foi afetada pela temperatura. Notou-se que as formas que possuíam maiores dimensões
corpóreas foram as mais suscetíveis ao ataque de X. bifasciatus, devido a maior quantidade
de recurso alimentar para o desenvolvimento da larva.
Observou
-se que parasitóides
armazenados sofreram alterações na biologia e a fisiologia devido as baixas temperaturas e
aos períodos de armazenamento, havendo uma brusca alteração na razão sexual a favor de
machos.
O experimento de índice de parasitismo em casa-
de
-vegetação demonstrou que os
pulgões mumificados apresentaram comportamento inverso aos pulgões sadios,
localizando
-se em maior número no estrato inferior da planta. Observou-se que a taxa de
parasitismo em casa-
de
-vegetação não excedeu 15% de controle de C. atlantica, consta
tou
-
se que os pulgões parasitados continuam gerando ninfas até terem seus órgãos internos
consumidos pela larva do parasitóide. De acordo com os dados obtidos nesta pesquisa,
verificou que o parasitóide X. bifasciatus inserido em um programa de MIP poderá
contribuir na redução da população de C. atlantica em campo, reduzindo os danos
econômicos que a praga causa às silvicultura de
Pinus
spp.
ABSTRACT
The parasitoid Xenostigmus bifasciatus Ashmed 1891 (Hymenoptera, Braconidae) was
introduced from the Unite
d States east coast as a part of the integrated management strategy
of
C. atlantica and the lack of information about its biology and control efficiency lead to
the development of this research, which aimed at generating information on X. bifasciatus
biolo
gy and develop a methodology to optimize mass rearing in laboratories. The
population of parasitoids increased faster at 25
o
and there sex ratio was not affected by
temperature. The stages with larger bodies were more susceptible to the attack of
X.
bifasciatus
due to more availability of food to the development of the larvae. An brusque
alteration in the sexual reason in favor of males was observed that parasitoid stored they
had suffered to alterations in biology and the physiology due the low temperatures and to
the periods from storage.
The parasitism index trial in the greenhouse demonstrated that mummified aphids
have an opposite behaviour of healthy aphids as they concentrated in the lower strata of
plants. Parasitism in the greenhouse did not exceed 15% of the C. atlantica control.
Parasiteid aphids produced ninphae until their internal organs were consumed by the
parasitoid larvae. It was concluded that the use of the parasitoid X. bifasciatus in an
integrated pest management program will contribute for the decreasive populations of
C.
atlantica
in plantations, reducing economic losses of the pest.
1. INTRODUÇÃO
O gênero
Pinus
(Pinaceae) é exótico no Brasil, sendo de grande importância
econômica e social. Atualmente têm-se uma área de silvicultura de
Pinus
spp. de
aproximadamente 1,8 milhões de hectares plantados (SBS, 2003), atendendo a uma
demanda para diversos fins.
Na década de 30 iniciaram-se os primeiros projetos de reflorestamento com a
introdução das espécies de
Pinus
e
Eucalyptus.
A intensificação do plantio de
Pinus
sp. e
utilização de práticas silviculturais inadequadas tornaram essas áreas suscetíveis ao ataque
de pragas, facilitando então a colonização, estabelecimento e dispersão de pragas
introduzidas.
Em 1996 foi registrada a ocorrência do pulgão-
gigante
-do-
pinus,
Cinara pinivora
(Wilson, 1919) (Hemiptera, Aphididae, Lachninae) e em 1998 foi detectada a espécie
Cinara atlantica (Wilson, 1919), em plantios dos estados do Rio Grande do Sul e Santa
Catarina (Iede
et al.
1998; La
zzari & Zonta de Carvalho, 2000).
O pulgão-
gigante
-do-pinus se destaca no cenário florestal devido aos danos
observados nas plantas, que quando atacadas apresentam manchas cloróticas, deformação e
queda prematura das acículas, entortamento de fuste, superbrotação da gema apical e
redução no desenvolvimento da planta (Penteado et al. 2000). Seu ataque é observado em
plantas de todas as idades, entretanto a perda de plantas, durante os primeiros meses de
plantio, é o dano mais severo. De acordo com Castro-Faria (2004), devido à alta
mortalidade de mudas no campo, houve um acréscimo de 17% no replantio em campo,
gerando um prejuízo significativo.
Devido às condições ambientais que favoreceram o estabelecimento desta praga e
ao fato de os predadores das espécies do gênero
Cinara
não ocorrerem em alta população
durante o inverno, quando a infestação desses afídeos atingem os maiores picos, foi
proposto um programa de controle biológico. Esse programa de controle biológico contou
com a parceria da Embrapa Florestas, Epagri, Funcema, Universidade Federal do Paraná e
Universidade de Illinois – EUA. Por tratar-se de uma praga exótica a forma de controle
mais adequada é o controle biológico clássico, que consiste na introdução do inimigo
natural específico da área de origem da praga. Foi realizado um estudo para a introdução
deste agente no Brasil, desde monitoramento do comportamento do inseto no Brasil com a
sua flutuação populacional durante o ano e observação se algum parasitóide havia se
adaptado a
Cinara
spp. No ano de 2000 foi realizado um estudo nos Estados Unidos para
ter conhecimento de quais eram os agentes específicos para o controle de
Cinara
spp. Em
2001, realizou-se a 1
ª
introdução da espécie
Xenostigmus
bifasciatus
Ashmead 1891
(Hymenoptera, Braconidae) no Brasil. Os primeiros espécimes enviados ao país foram
utilizados apenas para identificação da espécie. Em 2002 e 2003 foram realizadas novas
introduções deste parasitóide para criação massal em laboratório.
Devido à falta de estudos básicos sobre o pa
rasitóide
X. bifasciatus
e as dificuldades
de criação em laboratório este trabalho objetivou estudar aspectos comportamentais e
biológicos para otimizar a criação em laboratório e medir o índice de parasitismo em casa-
de
-
vegetação de
X. bifasciatus.
2
. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
2.1. Distribuição geográfica de
Cinara atlantica
A espécie C. atlantica distribui-se no leste dos Estados Unidos e no Canadá,
ocorrendo também na Jamaica e Cuba (Blackman & Eastop 1994, apud
Queiroz, 2005). Na
América do Sul ocorre no Uruguai, Argentina e Brasil. No Brasil, foi registrada a
ocorrência nos estados do sul do Brasil e também em Minas Gerais e São Paulo (Penteado
et al.
2000).
2.2. Biologia, flutuação populacional e danos de
Cinara atlantica
Esses afídeos são multivoltinos. No Brasil, e em regiões de clima tropical a
reprodução é por partenogênese telítoca durante todas as estações do ano (Queiroz 2005).
Nas regiões de Arapoti e Sengés, no Paraná e Rio Negrinho, em Santa Catarina, os
picos populacionais de C. atlanti
ca
ocorreram no outono e na primavera (Iede, 2003).
Lazzari
et al. (2004) realizaram um levantamento populacional de
Cinara
spp. no
município de Lages, Santa Catarina, verificando que os picos populacionais aconteceram
em julho e dezembro para esta região. Ottati (2004), em levantamento da flutuação
populacional de C. atlantica, observou que os picos populacionais ocorreram no inverno e
primavera nos municípios de Buri e Nova Campina, SP.
Os adultos e ninfas de
Cinara
são sugadores de seiva, sendo que ataques severos do
pulgão
-
gigante
-do-pinus podem causar a morte de mudas de pinus. Os danos visíveis em
árvores atacadas por
Cinara
são clorose, redução no desenvolvimento da planta e
entortamento do fuste (Penteado et al. 2000a). Iede (2003) observou a redução do diâmetro
de 13,7% e na altura de 17,4% em plantios jovens em Rio Negrinho, SC. Zaleski (2003)
observou a redução de 24,5% na altura e 7,8% no diâmetro do colo em mudas de
Pinus
taeda
com 90 dias em experimentos conduzidos em casa de vegetação.
2.3. I
nimigos naturais de Cinara atlantica
Os predadores, parasitóides, patógenos e fatores abióticos têm sido relatados como
potenciais reguladores das populações de insetos fitófagos. Cardoso & Lazzari (2003)
verificaram em laboratório que o consumo de C. atl
antica
por predadores é satisfatória em
diferentes regimes de temperaturas, observando que Cycloneda sanguinea Linnaeus
(Coleoptera, Coccinelidae) não teve a sua capacidade de predação afetada por temperaturas
mais baixas e Hippodamia convergens Guérin-
Men
eville
(Coleoptera, Coccinelidae) foi
mais eficientes em temperaturas altas.
Cardoso
et al. (2003) verificaram que
Chrysoperla
externa
Hagen (Neuroptera, Chrysopidae) foi a espécie mais comum em plantios de
Pinus
spp. no município de Rio Negro, PR, apresentando pico populacional nos meses de
dezembro e fevereiro.
Iede (2003) observou a ocorrência de Verticillium lecanii atacando C. atlantica em
plantios de 3 a 5 anos, sugerindo a utilização do MIP no controle de
Cinara
spp.
Leite
et al.
(2005) realizaram a seleção de isolados V. lecanni de diferentes áreas de plantios
comerciais de
Pinus
para testar a infecciosidade dos diferentes isolados, verificando então
que alguns isolados formulados na concentração de 10
7
conídios mL
-1
causaram
mortalidade de aproximadamente 72% em ninfas de C. atlantica em laboratório num
período de 15 dias de avaliação.
Em 2002 foi introduzido, da costa leste dos Estados Unidos, o parasitóide
X.bifasciatus
para auxiliar no controle de
Cinara
(Penteado
et al.
2003).
2.4. Distribuiç
ão geográfica de
Xenostigmus bifasciatus
A família Braconidae compreende aproximadamente 25.000 espécies. Existem mais
de 400 espécies de parasitóides de afídeos descritas no mundo (Starý, 1988; Dolphine &
Quicke, 2001 apud Kavallieratos et al. 2004). Todas as espécies da subfamília Aphidiinae
são endoparasitas solitários e exercem grande impacto no controle de afídeos (Starý, 1970;
Hagvar & Hofsvang 1991 apud
Kavallieratos
et al.
2004) (Havelka & Zemek, 1999).
Voegtlin (2003), através de coletas nos Estados Unidos para exportação de
X.
bifasciatus
para o Brasil, verificou a ocorrência deste parasitóide nos estados da Virginia,
Carolina do Sul, Florida, Tennessee, Georgia, New Jersey, Washington e Maryland. De
acordo com Penteado
et al.
(2003 b), essas áreas
foram inicialmente exploradas para coletar
X. bifasciatus
devido à semelhança entre o clima da região sul e sudeste do Brasil.
2.5. Biologia e comportamento de
Xenostigmus bifasciatus
Machos diferem morfologicamente das fêmeas devido a ausência de manchas ao
redor da nervura R1 e do estigma, o abdome é arredondado. As fêmeas possuem abdome
alongado e cuneiforme, com presença de manchas nas asas ao redor da nervura R1 e do
estigma (Penteado
et al.
2003 a).
A fêmea do parasitóide X. bifasciatus flexiona o ovipositor por entre as pernas num
ângulo de 180º e o introduz no pulgão, depositando um ovo por inseto. Alguns dias após o
parasitismo, o pulgão se dirige para as extremidades das acículas do pinus mumificando-
se.
As múmias são de coloração marrom clara e com formato arredondado (Penteado et al.
2003 a).
De acordo com Oliveira et al. (2003), a longevidade de X. bifasciatus a 22ºC é de
7,28 e 5,43 dias para fêmeas e machos, respectivamente. Na temperatura de 25ºC, a
longevidade de fêmeas e machos foi de 7,1 e 4,7 dias. Na temperatura de 25ºC, observaram
que quando os parasitóides se movimentavam com mais agilidade sobre a colônia de
C.
atlantica
, as tentativas de posturas eram mais constantes. Nas primeiras 24 horas ocorreu
23,25% de postura com um pico ent
re as 72 e 96 horas (55,81%).
2.6. Ocorrência e dispersão de
Xenostigmus bifasciatus
em campo
Reis
-
Filho
et al. (2004) verificaram a ocorrência de X. bifasciatus em plantios de
Pinus
spp. no estado do Paraná nos municípios de Colombo, Sengés, Arapoti e Telêmaco
Borba; no estado de Santa Catarina observaram a ocorrência nos municípios de Porto
União, Três Barras, Rio Negrinho, Caçador, Otacílio Costa e Santa Cecília; e no estado de
São Paulo foi verificada a ocorrência no município de Itapeva.
Batista
et al. (2005), em
levantamento de inimigos naturais em plantios de
Pinus
infestados com C. atlantica,
constataram a ocorrência de múmias de
X. bifasciatus
em Guarapuava, PR.
Reis
-
Filho
et al. (2004) constataram que o parasitóide X. bifasciatus alcançou um
a
dispersão de até 80 km do local de liberação em um ano.
2.7. Interação afídeo
-
parasitóide
Vespas da família Braconidae são parasitóides de diferentes hospedeiros, podendo
parasitar desde larvas de lepidópteros a afídeos. As fêmeas podem colocar os ovos
dentro
ou fora do hospedeiro. Após a eclosão, a larva do parasitóide se alimenta dos órgãos
internos do afídeo no final do período larval do parasitóide, o hospedeiro irá sofrer
modificações morfológicas, resultando na formação da pupa do parasitóide. Os b
raconídeos
da subfamília Aphidiinae são facilmente encontrados na natureza na fase de pupa, onde o
parasitóide está em fase de desenvolvimento pupal no interior no pulgão (McGavin, 2000).
De acordo com Starý (1988), os parasitóides da subfamília Aphidiinae geralmente
apresentam 4 estágios de desenvolvimento larval.
Muitas fêmeas parasitóides possuem um período de pré-oviposição, em que se
alimentam de néctar ou “honeydew” eliminado pelo hospedeiro (Hoy, 1994; Starý, 1988).
De acordo com Rodrigues et al. (2003), o parasitóide Lysiphebus testaceipes Cresson
(Hymenoptera: Braconidae) não apresentou um período de pré-oviposição, verificando que
no primeiro dia de contato entre parasitóide hospedeiro ocorreu oviposição de 257,8 ovos,
correspondendo ao pico de po
stura por esse parasitóide na temperatura de 25º C.
A reprodução da subfamília Aphidiinae é tipicamente arrenótoca, onde fêmeas não-
copuladas produzem ovos haplóides e fêmeas que sofreram cópula produzem ovos
diplóides (Starý, 1988). A reprodução partenogenética pode ser dividida em arrenótoca e
telítoca. Entre as fêmeas arrenótocas a razão sexual da progênie pode ser regulada por meio
das condições ambientais, pelo tamanho do hospedeiro, a qualidade do hospedeiro ou a
densidade do hospedeiro no ambiente (
Hoy, 1994).
Geralmente o parasitóide realiza uma seleção do tamanho do hospedeiro, algumas
fêmeas endoparasitas depositam seus ovos fecundados em hospedeiros maiores e ovos não-
fecundados em hospedeiros menores, pois os hospedeiros maiores possuem uma maio
r
quantidade de recursos alimentares produzindo fêmeas com maior longevidade e mais
vigorosas, geralmente parasitando um número maior de hospedeiros (Hoy, 1994; Godfray,
1994). Para os parasitóides cenobiontes é necessário que o hospedeiro continue se
alim
entando e se desenvolvendo após ser parasitado (Li & Mills, 2004).
Murphy e Völkl (1996) verificaram que afídeos normalmente reagem quando são
atacados por fêmeas parasitóides que realizam as tentativas de postura no hospedeiro,
geralmente quando as fêmeas do parasitóide não obtiveram sucesso na tentativa de postura
irão novamente tentar ovipositar no afídeo após o comportamento de reação do hospedeiro.
De acordo com os mesmos autores, a reação do hospedeiro ao ser atacado pelo parasitóide é
de movimentação
das antenas, movimentação na planta e alongamento das pernas.
Os Aphidiinae podem parasitar diferentes formas do hospedeiro, quando os afídeos
são parasitados no 1º ou 2º ínstares não irão se desenvolver até a fase de adulto; quando os
pulgões estão no 3º ínstar os afídeos irão sofrer ecdise até a fase adulta, porém não irão dar
origem a uma nova progênie; quando os pulgões parasitados se encontram no 4º ínstar e
adultos irão se reproduzir até terem seus órgãos internos consumidos pela larva do
parasitó
ide. Quando as formas aladas do afídeo são parasitadas, poderão se dispersar por
uma longa distância devido à capacidade de vôo (Starý, 1988).
Rodrigues
et al. (2001) verificaram que quando as fêmeas de L. testaceipes
ovipositaram sobre adultos e ninfas de Aphis gossypii Glover (Hemiptera, Aphididae), os
adultos continuaram produzindo descendentes por um período, até terem seus órgãos
internos consumidos pelas larvas do parasitóide. Porém, quando o parasitismo ocorre em
ninfas de 1º e 2º instares estas não conseguem gerar descendentes, pois irão sofrer
mumificação antes de atingir a fase adulta (Starý, 1988, Shu
-
sheng & Hughes 1984).
Shu
-sheng & Hughes (1984), testando diferentes idades do hospedeiro
Hyperomyzus lactucae (Linnaeus) (Hemiptera, Aphididae) utilizando o parasitóide
Aphidius sonchi Marshall (Hymenoptera, Aphidiidae), verificaram que os ínstares mais
desenvolvidos que atingiram a maturidade continuaram com potencial para o aumento da
população de afídeos, observaram que as ninfas postas por afídeos parasitados tiveram
maior formação de ninfas alatiformes.
Shu
-sheng (1985) verificou que o desenvolvimento, tamanho e fecundidade de
A.
sonchi
que se desenvolveram no hospedeiro H. lactucae de 1º e 3º ínstares não houve a
modificação na sobrevivência e desenvolvimento. Entretanto, parasitóides adultos que se
desenvolveram em hospedeiro de 1º ínstar eram menores e possuíam menor quantidade de
ovos comparando-se com parasitóides adultos que se desenvolveram em hospedeiros de 3º
ínstar. Verificou também, que hospedeiros parasitados a partir do 3º ínstar são capazes de
se tornarem adultos antes de se transformarem em múmia.
O ciclo de vida da subfamília Aphidiinae é curto. Van Steenis (1994) verificou
longevidade média de 2,6 dias para L. testaceipes quando parasitou o hospedeiro
A.
grossypii
na temperatura de 25º C. Rodrigues et al. (2003) obtiveram para
L.testaceipes
uma longevidade média de 4,9 dias, as fêmeas sobreviveram até 7 dias a 25º C, observando
uma diminuição gradativa a partir do 4º dia. Li & Mills (2004) verificaram período de
desenvolvimento de 13,62 dias em temperatura de 15º C para o parasitóide
Aphidius
transcapicus
Telenga (Hymenoptera, Aphidiinae) quando parasitou o hospedeiro
Aphis
fabae
Scopoli
(Hemiptera, Aphididae).
Polgár
et al.
(1995)
verificaram uma diferença no
período de desenvolvimento do parasitóide Praon volucre (Haliday) (Hymenoptera,
Aphidiinae) quando parasitaram formas vivíparas e ovíparas do hospedeiro
Acyrthosiphon
pisum
(Harris)
(Hemiptera, Aphididae), com um desenvolvimento médio de 17 e 20 dias
para hospedeiro vivíparos e ovíparos, respectivamente. O desenvolvimento larval foi de 9-
10 dias e desenvolvimento pupal de 7 dias para hospedeiro vivíparos, porém para
hospedeiros ovíparos o período de desenvolvimento larval foi de 7–8 dias e o
desenvolvimento pupal foi de 12 dias.
Carnavale
et al. (2003) verificaram que o
desenvolvimento de L. testaceipes em A. gossypii foi de 6,5 dias do período de oviposição-
múmia e para o período de oviposição-adulto foi de 8,8 dias com a longevidade média da
fêmea de 5,5 dias; e quando L. testaceipes parasitou o pulgão Myzus persicae
(Sulzer)
(Hemiptera, Aphididae) o desenvolvimento do parasitóide teve um pequeno aumento neste
período, levando 7,0 dias para o período de oviposição-múmia e 9,0 dias para o período de
oviposição
-
adulto, apresentando uma longevidade média das fêmeas menor, de 3,9 dias.
Rodrigues
et al.
(2003) verificaram a mortalidade de formas imaturas para
L.
testaceipes
no hospedeiro Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera, Aphididae) foi de
22,2%, sendo a mortalidade larval de 10,4% e a taxa de mortalidade pupal de 11,8%.
Carnavale
et al. (2003), estudando L. testaceipes em
A.gossyppi
e M. persicae, observaram
uma emergência de 100% em M. persicae e de 92,6 % em A. grossypii.
Sampaio
et al.
(2001), em estudo de preferência de hospedeiro para o parasitóide Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera, Aphidiidae) em M. persicae e A. gossypii, obtiveram 85,95% de
emergência de múmias para o afídeo A. gossypii e 80,99% de emergência de
parasitóides
para a espécie de pulgão
M. persicae.
Rodrigues
et al. (2003) observaram que a razão sexual para L. testaceipes em S.
graminum
em condições controladas de laboratório a 25º C foi de 1:0,6.
Carnevale
et al.
(2003) verificaram que a razão sexual de L.testaceipes varia de acordo com a espécie de
afídeo, observando que quando L. testaceipes está em contato com o hospedeiro
M.
persicae
a razão sexual é de 1:0,9 e quando o seu hospedeiro é o afídeo
A. grossypii
a razão
sexual é de 1:0,7.
Murphy & Völkl (1996) estudaram a dinâmica populacional de
Diaeretus
leucopterus
Haliday (Hymenopetera, Braconidae) e potencial de controle biológico de
Eulachnus
spp. Del Guercio (Hemiptera, Aphididae) em mudas de
Pinus silvestris (L.)
com
0,40 m de altura e temperatura de 20º C e UR de 65 % em casa-
de
-vegetação. Foi
observado que todos os instares do afídeo são parasitados, porém este parasitismo em
média raramente excede 10% independentemente da densidade do hospedeiro; a média de
parasitismo por muda teve um aumento de 2% na primeira semana de avaliação para 19%
de parasitismo no final do experimento.
Kfir
& Kirsten, 1991 apud Murphy & Völkl, 1996, verificaram que para
Pauesia
cinaravona
Marsh (Hymenoptera, Braconidae), introduzida para controlar o afídeo Cinara
cornartii
Tissot & Pepper (Hemiptera, Aphididae) na África do Sul, a taxa de parasitismo
raramente excedem 20 % de controle da praga.
O controle biológico clássico pressupõe o estabelecimento de um ou mais inimigos
naturais exóticos dentro de um novo ambiente. A estimativa para o estabelecimento com
sucesso permanece em torno de 16 a 34% de controle da praga (Hoy, 1994)
2.8. Comportamento de Aphidiinae
De acordo com Hoy (1994), para os parasitóides ocorrem variações com o grau de
especificidade com o hospedeiro. Alguns parasitóides atacam apenas uma espécie ou são
especialistas em um gênero de hospedeiro, sendo assim considerados específicos; quando
possuem maior gama de hospedeiros são considerados polífagos.
Adultos parasitóides
voam à procura do hospedeiro. A busca pelo hospedeiro é realizada através de estímulos
visuais, olfativos ou táteis. Quando a fêmea localiza seu hospedeiro, ela insere seus ovos
internamente no hospedeiro (endoparasitas) ou sobre ele (ectoparasita). A larva do
parasitóide irá se desenvolver se alimentando dos órgãos internos do hospedeiro. A
localização do hospedeiro pelo parasitóide é um processo complexo, envolvendo de
aleloquímicos liberados pelas plantas devido ao estresse sofrido pelo ataque da praga,
através da excreção do hospedeiro, ou ainda os parasitóides podem detectar seus
hospedeiros pelos danos causados pela praga através da mudança da coloração ou formato
das folhas (Hoy, 1994).
De acordo com Starý (1988) a atração do parasitóide aos pulgões possivelmente
ocorre p
or meio de cairomônios ou pela presença de “honeydew” nas plantas. Verificou que
afídeos parasitados se alimentam mais e excretam maior quantidade de “honeydew”
comparando
-
se aos pulgões sadios.
De acordo com Powell & Pickett (2003) e Polgar et al. (1995), é essencial para o
parasitismo o sincronismo entre o ciclo de vida do hospedeiro e do inimigo natural para
garantir recurso alimentar e otimizar a progênie.
Rosenhein
et al. (1995) relataram que os predadores generalistas não distinguem o
hospedeiro parasitado do não-parasitado, o impacto de predadores sobre um hospedeiro
parasitado pode ser minimizado devido a habilidade de manipulação do comportamento do
hospedeiro. Quando o hospedeiro parasitado está com o ovo ou com os instares iniciais do
parasitóide
, estes não são capazes de manipular o hospedeiro, sendo necessário que a larva
do parasitóide esteja em um estágio mais desenvolvido para que possa influenciar no
comportamento, morfologia ou fisiologia do hospedeiro. Os afídeos parasitados que se
refugia
m, garantem que a pupa do parasitóide esteja menos suscetível ao ataque de
predadores.
Brodeur & McNeil, 1992 apud Rosenhein et al. 1995, observaram as estratégias do
afídeo
Macrosiphum euphorbidae (Thomas) (Hemiptera: Aphididae) após ter sido
parasitado
por Aphidius nigripes Ashmead (Hymenoptera, Aphidiidae), mudou seu
microhabitat antes que sofresse a mumificação. Frazer & Gilbert, 1976 apud Rosenhein
et
al.
1995, observaram que o pulgão de pêssego pode ser manipulado pelo parasitóide
Aphidius ervi Haliday (Hymenoptera, Aphidiidae) para minimizar a predação por
coccinelídeos.
Lagos
et al. (2000) observaram que o afídeo A.pisum possui diferenciação de
microhabitats, onde pulgões sadios se localizam na porção abaxial da folha e os pulgões
mumificados por A. ervi se localizaram na porção adaxial das folhas de alfafa, sugerindo
que o comportamento do afídeo pode ser induzido antes da mumificação.
De acordo com Gassen & Tambasco (1983), o afídeo Ephedrus plagiator
Nees
(Hemiptera, Aphididae) parasitado se desloca da planta para o solo ou nas folhas no estrato
inferior da planta, dificultando a localização das múmias nas lavouras.
Chow & Mackauer (1999) observaram que o pulgão A.pisum parasitado por
Ephedrus californicus Baker (Hymenoptera, Aphidiidae) apresentavam maior dificuldade
de se locomover e caiam mais facilmente da planta, não conseguindo assim, retornar e
mumificar na folha
Os afídeos parasitados que mumificam no ápice das plantas, nas extremidades das
folhas ou fora da planta, reduzem a predação em c
ampo (Rosenhein
et al.
1995).
2.9. Manejo Integrado de Afídeos
Embora o controle químico tenha tido o seu período de utilização em larga escala, o
uso de forma inadequada acabou causando resistência por parte dos insetos.
Para a utilização de inseticidas químicos em projetos de manejo integrado de
insetos, os inseticidas devem ser seletivos e sistêmicos e com classe toxicológica IV
(Castro
-
Faria, comunicação pessoal).
Nas técnicas de Manejo Integrado de Pragas (MIP) estão incluídos métodos
ecologicame
nte corretos e viáveis economicamente. As estratégias utilizadas dentro do MIP
são utilização do controle biológico, controle silvicultural, resistência de plantas, químico e
mecânico.
O manejo integrado de C. atlantica, deverá requerer um longo tempo para ser
estabelecido, pois o agente de controle assim como a praga são exóticos. De acordo com
Hoy (1994), o controle biológico não garante o controle completo da praga, mas se estiver
inserido em um programa de manejo integrado, há maior possibilidade da pr
aga
permanecer abaixo dos níveis de dano econômico.
O controle biológico envolve a intensificação de predadores e parasitóides,
baseando
-se na conservação de inimigos naturais no ambiente e utilização de práticas
ecológicas nos agro-ecossistemas, podendo desta forma beneficiar-se das interações tri-
tróficas para controlar as pragas. Os afídeos podem ser atacados por predadores,
parasitóides e patógenos, os quais possuem potencial para manter a população de afídeos
abaixo do nível de dano econômico (Powell
& Pickett, 2003).
Larger & Hance (2003) relatam que as vantagens de controle de afídeos é a
utilização de parasitóides, pois estes estão presentes durante todo o ano no ambiente,
enquanto que as larvas de sirfídeos e coccinelídeos estão presentes no ambiente apenas no
período da primavera e verão.
O número de exemplos de sucesso no controle biológico de afídeos praga é bastante
expressivo muitos destes programas de controle biológico envolvem o uso de controle
biológico clássico, introduzindo um inimigo natural da área de origem da praga para
exercer o controle do afídeo na nova região geográfica (Powell & Pickett, 2003).
3. OBJETIVOS
Visando contribuir para o conhecimento de aspectos da bioecologia de
Xenostigmus
bifasciatus
e otimização de cria
ção massal em laboratório, foi proposta desta pesquisa, onde
os objetivos específicos foram:
1. Determinar a melhor temperatura para o desenvolvimento de X. bifasciatus em
condições controladas de laboratório;
2.
Verificar quais dos ínstares de
Cinara atlantica
são mais suscetível ao ataque de
X. bifasciatus
;
3. Avaliar o efeito do armazenamento em baixas temperaturas na biologia de
X.
bifasciatus
, visando a liberação em campo;
4.
Avaliar o índice de parasitismo de
X. bifasciatus
em casa
-
de
-
vegetação.
4
. MATERIAL E MÉTODOS
O trabalho foi desenvolvido no Laboratório de Entomologia do Centro Nacional de
Pesquisas Florestais
–
Embrapa Florestas, localizado em Colombo, PR.
Foram utilizadas salas de criação de insetos adaptadas ao experimento. Essas salas
possuíam prateleiras com iluminação para cada divisão, com lâmpadas fluorescentes da
marca OSRAM
L40W/10S com fotoperíodo 14:10h. Em todas as salas havia
termohigrômetro para acompanhamento de umidade relativa e temperatura e suas variações
durante as 24
horas (Figura 01).
Figura 01
–
Sala de criação do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus.
Colombo/PR, 2005.
4.1. Obtenção de mudas de
Pinus taeda
utilizadas nos experime
ntos
As mudas de P. taeda utilizadas nos experimentos foram semeadas em tubetes com
a utilização do substrato Prontimax , utilizadas entre 150 a 240 dias após a semeadura. A
irrigação foi diária e a adubação realizada a cada sete dias utilizando NPK (8-14-
8)
(2,5gramas/1litro de água).
As mudas de
Pinus
utilizadas nos experimentos foram desinfetadas com hipoclorito
de sódio a 1% diluído em água para eliminação de possíveis insetos e fungos
contaminantes. As mudas foram enxaguadas em água corrente para eliminar a toxidez do
produto. Após a evaporação das gotículas de água entre as acículas, foi realizada a
repicagem de dez pulgões por planta (ínstares de acordo com o tratamento).
4.2. Obtenção de
C. atlantica
para criação estoque em laboratório
Os afídeos foram coletados em campo e levados ao Laboratório de Entomologia,
sendo repicados nas mudas de P. taeda com o auxílio de pincel nº 000 com cerdas macias
para que não perfurassem o corpo do pulgão. Essas colônias permaneceram em observação
por um período de 3 a 4 dias para garantir a eliminação de possíveis inimigos naturais ou
fungo entomopatogênico.
As mudas infestadas com o pulgão
-
gigante
-do-
pinus foram mantidas na temperatura
de 18ºC e 70% +
5 UR, e acondicionadas em suporte para tubetes. Sob as plantas foi
colocada uma bandeja com água para o sistema radicular da planta pudesse sempre estar
com oferta de água a fim de evitar o estresse hídrico (Figura 02).
Sempre que necessário realizou
-
se reposição com mudas para garantir a manutenção
das colônias de
C. atlantica
na criação em laboratório.
Figura 02
–
Criação estoque de
Cinara atlantica
em laboratório. Colombo/PR, 2005.
4.3. Obtenção do parasitóide
X. bifasciatus para utilização nos e
xperimentos
Devido a difícil criação do parasitóide X. bifasciatus (Figura 03) em laboratório, os
insetos utilizados nos experimentos sofriam o parasitismo no campo e a formação de
múmias ocorria no laboratório em condições controladas de temperatura e umidade, ou
seja,
foram coletados ramos de
Pinus
spp no campo e levados ao Laboratório de
Entomologia para a formação de múmias (Figura 04) a 25ºC +
2, UR 70% +
10 e fotofase
14:10h. Quando formadas, as múmias foram individualizadas em tubo de ensaio de 7,5
cm
de comprimento e 12 mm de diâmetro, tampados com rolhas de espuma para garantir a
umidade no interior do recipiente.
Figura 03 – Xenostigmus bifasciatus, parasitóide introduzido no Brasil para controle de
Ci
nara atlantica
. Foto: Francisco Sant
ana. Colombo/PR, 2004.
Figura 04 – Pulgões parasitados no campo, múmias de Cinara atlantica. Foto: Francisco
Santana. Colombo/PR, 2004.
4.4. Gaiolas experimentais
As gaiolas utilizadas nos experimentos foram confeccionadas no Laboratório de
Entomologia.
Essas gaiolas eram de tubo de PVC de 37 cm de altura por 10 cm de
diâmetro, com teto de plástico transparente e três aberturas laterais, sendo uma fechada com
plástico de transparência, as outras duas com tela anti
-
afídeo, onde uma delas foi presa com
vel
cro de modo a permitir a abertura da gaiola para manipulação do experimento
diariamente (Figura 05).
As mudas de tubetes foram suspensas por uma disco de espuma de 6 cm de
diâmetro x 5 cm de espessura e uma abertura central para acomodação do tubete, desta
forma impossibilitando o desaparecimento do pulgão ou do parasitóide.
Figura 05 - Gaiola experimental contendo no interior muda de Pinus taeda infestada de
Cinara atlantica.
Colombo/PR, 2005.
4.5. Experimentos
4.5.1. Tabela de vida de fertilidade de
X. bifasciatus
em diferentes temperaturas
Os parasitóides (com até 16 horas de emergência) utilizados nos experimentos,
foram alimentados com mel puro, posteriormente foi realizada a sexagem para posterior
junção dos casais, onde os machos e fêmeas permaneciam juntos para realização de cópula
por um período de 24 h nas gaiolas experimentais com mudas infestadas por pulgões.
Foram realizadas 10 repetições para cada temperatura. No interior de cada gaiola
havia uma muda de P. taeda com 10 pulgões e uma fêmea do parasitóide X. bifasciatus
para cada repetição.
O ciclo biológico de X. bifasciatus foi estudado nas seguintes temperaturas: 20ºC e
25ºC a UR de 70% +
10 e fotofase de 14 h. Cada tratamento foi repetido 10 vezes e cada
repetição possuía 10 pulgões.
A manutenção dos experimentos foi realizada a cada 24 horas, foi realizado um
acompanhamento diário para obtenção de dados para estimar:
-
Período de formação de múmias (pulgão m
orto contendo pupa do parasitóide);
-
Longevidade;
-
Parasitismo diário;
-
Emergência.
Foi calculado o número de descendentes produzidos por fêmea na idade x que iriam
originar fêmeas (mx) em cada período médio de cada fêmea parental (x); o índice de
sobrevivên
cia de fêmeas adultas até a idade x (lx) e o número total de fêmeas nascidas na
idade x (lx.mx) (Andrewartha & Birch, 1954).
Os resultados da tabela de vida de fertilidade foram calculados através dos parâmetros
de crescimento populacional do parasitóide,
baseando
-se em Andrewartha & Birch (1954),
estimando
-
se os seguintes parâmetros:
- Taxa líquida de reprodução (Ro): taxa de aumento populacional, considerando fêmeas
de uma geração para outra.
- Taxa intrínsica de crescimento (rm): capacidade inata de aumentar em número. Se o rm
for maior que 1 indica crescimento populacional, quando o rm é menor que 1 indica um
decréscimo na população.
-
Taxa finita de aumento (
): indica o número de vezes em que uma população multiplica
em uma unidade de tempo x, indicando o número de indivíduos adultos fêmeas nas
posturas diárias.
-
Tempo médio de duração (T): duração média de uma geração a outra.
-
Tempo de duplicação (TD): tempo que a população levará para duplicar em número.
As análises dos dados foram realizadas através de confecção de tabelas de vidas
para cada temperatura e teste G através da equação:
G = 2[(soma de f.lnf de cada entrada)
–
(soma de f.ln dos totais das colunas)
–
(soma de f.lnf dos totais das filas) + (f.ln do grande total)]
4.5.2. Parasitismo em diferen
tes instares e formas do hospedeiro
Para a determinação do potencial de parasitismo de X. bifasciatus em diferentes
instares e formas do hospedeiro foram utilizados parasitóides (com até 16 horas de
emergência) foram alimentados com mel puro, posteriormente foi realizada a sexagem dos
parasitóides para posterior junção de casais na proporção de 1:1 para realização da cópula,
permanecendo por um período de 24 h nas gaiolas experimentais e mudas infestadas por
pulgões. Os tratamentos testados foram: 1º ínstar, 2º ínstar, 3º ínstar, 4º ínstar, adultos
ápteros e alados. Os tratamentos possuíam 10 repetições, cada uma contendo 10 pulgões e 1
fêmea do parasitóide X. bifasciatus. Para a realização de postura os insetos foram
acondicionados em sala climatizada a 25ºC e para o período de formação de múmias as
gaiolas experimentas permaneceram a 22ºC.
A cada 24 horas foram trocadas as mudas do interior das gaiolas, sendo realizado
um acompanhamento diário para estimar:
-
Período de formação de múmias (pulgão morto conten
do pupa do parasitóide);
-
Longevidade;
-
Parasitismo diário;
-
Razão sexual;
-
Viabilidade das pupas de
X. bifasciatus
(múmias em que ocorreu a emergência) .
A análise estatística dos dados foram feitas usando-se o sistema SAS –
Statistical
Analyses System
, versã
o 8.2 (Costa, 2003).
Os dados foram analisados através da Análise de
Deviance
, utilizando-
se
distribuição de Poisson através de transformação logarítmica
= ln (
).
4.5.3. Armazenamento em diferentes temperaturas
Os parasitóides utilizados nos experiment
os, com até 16 horas de emergência, foram
alimentados com mel puro e após a alimentação, armazenados em diferentes temperaturas
em BOD marca Fanem modelo 347 CDG. Após a determinação da longevidade e
determinação de três períodos de armazenamento do parasitóide, aspectos da biologia e
fisiologia do parasitóide foram monitorados, tendo como objetivo a determinar mudanças
causadas pelo armazenamento e pelas temperaturas baixas.
Após o período de armazenamento na BOD, os insetos foram aclimatizados em
temperat
uras crescentes (4 em 4ºC) por um período de 20 minutos em cada temperatura até
atingir a temperatura do tratamento; foi realizado o acasalamento, na proporção de 1:1,
durante toda a longevidade dos casais.
As temperaturas testadas foram 4ºC, 8ºC e 12ºC. Os períodos determinados para o
armazenamento foram 5, 10 e 15 dias; posteriormente todos os tratamentos foram
conduzidos em sala climatizada a 25ºC. Cada tratamento foi repetido 10 vezes e cada
repetição possuía 10 pulgões. Para a realização de postura os insetos foram acondicionados
em sala climatizada a 25ºC e para o período de formação de múmias as gaiolas
experimentais permaneceram à 22ºC.
A manutenção dos experimentos foi a cada 24 horas, com acompanhamento diário
para estimar:
-
Longevidade;
-
Período de
formação de múmias;
-
Parasitismo diário;
-
Emergência;
-
Razão sexual.
A análise estatística foi igual ao descrito no experimento 3.
4.5.4. Índice de parasitismo em casa de vegetação
Este experimento foi conduzido em casa de vegetação na Embrapa Floresta (Fig
ura
07), objetivando-se avaliar o índice de parasitismo sobre as infestações de C. atlantica.
Foram selecionadas 32 mudas de
P. taeda
, plantadas em garrafas tipo Pet, cortadas a 25 cm
de altura (Figura 06). O experimento constituiu de dois tratamentos com
dezesseis
repetições.
Figura 06 - Mudas de Pinus taeda plantadas em garrafas tipo Pet (à direita). Colombo/PR,
2005.
Dentro da casa de vegetação as mudas foram dispostas em duas gaiolas de
voil
(1,90m de altura por 0,90 m de largura e 1,90 m de comprimento) (Figura 08). Na gaiola 1
(testemunha) ficaram as mudas com C. atlantica e na gaiola 2 ficaram as mudas de
P.
taeda, C. atlantica e com a presença do parasitóide X. bifasciatus na proporção de 2:1 para
cada planta. As plantas foram infestadas com 5 pulgões ápteros por planta.
As avaliações foram realizadas quinzenalmente com contagem visual de ápteros,
alados e ninfas de
C. atlantica
.
Figura 07
–
Casa
-
de
-vegetação da Embrapa Floresta. Colombo/PR, 2005.
Figura 08 – Gaiolas de
voil
utilizadas para ensaios em casa de vegetação. Colombo/PR,
2005.
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1. Biologia de
Xenostigmus bifasciatus
em laboratório
A duração da fase de ovo à formação de múmias foi de 8,5 dias à 25ºC e de 11,68
dias à 20ºC, com um período para a emergência do parasitóide de 5,86 e 8,08 dias nas
temperaturas de 25 e 20ºC, respectivamente. O ciclo de imaturos foi menor à 25ºC, de
14,36 dias, e 19,76 dias para 20ºC. Comparando as diferentes temperaturas, verificou-
se
que o ciclo de imaturos apresentou uma diferença de 5,4 dias para completar o
desenvolvimento do estágio de imaturos do parasitóide
X. bifasciatus.
O ciclo de vida de
X.
bifasciatus
em condições controladas de laboratório teve um período de duração de 23,36
dias e 29,46 nas temperaturas de 25 e 20º C, respectivamente, observando-se que em
temperatura mais alta ocorre uma diminuição de 6,1 dias para o desenvolvimento completo
do parasitóide, desde a postura de ovo até a morte do adulto (Tabela 01). A longevidade
média foi de 9 dias à 25º C e de 9,7 dias quando os parasitóides foram acondicionados a
20ºC.
Nas condições de temperaturas e umidade oferecidas ao parasitóide X. bifasciatus,
verificou que o período de desenvolvimento foi alterado pela temperatura, sendo que para
todas as fases do ciclo biológico apresentaram com um período mais longo para a
temperatura mais baixa. Verificou-se que o parasitóide comporta-se com maior agilidade a
25º C, possivelmente por apresentar uma menor longevidade, o parasitóide
aproximadamente após uma hora de sua emergência iniciava a busca pelo hospedeiro
através da movimentação entre as acículas do
Pinus
para que localiza-se o hospedeiro para
realizar as tentativas de postura, enquanto que à 20
º
C o parasitóide permanecia por um
período de aproximadamente quatro horas para iniciar a busca pelo hospedeiro, as
tentativas de posturas não eram muito freqüentes e o parasitóide permanecia com
movimentos mais lentos entre as acículas.
Neste estudo observou-se um maior período da longevidade para X. bifasciatus
;
diferindo dos resultados encontrados por Oliveira et al. (2003), que obtiveram longevidade
de 7,1 dias para parasitóides criados a temperatura alternadas de 25º C e 22º C,
possivelmente devido ao fato dos parasitóides permanecerem em temperatura constante
sem uma mudança na sua fisiologia a qual possivelmente poderia estar acarretando um
estímulo desfavorável para a longevidade do parasitóide
X. bifasciatus.
As comparações dos resultados obtidos nesta pesquisa, evidenciaram que o ciclo de
vida é afetado pelas condições ambientais, onde temperaturas mais altas aceleraram os
processos biológicos de
X. bifasciatus
. Tanto o ciclo de imaturos como o ciclo de vida de
X.
bifasciatus
mostraram
-se mais longos em temperaturas mais baixas.
Tabela 01. Duração média, em dias, dos estágios de desenvolvimento do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus
em laboratório nas temperaturas de 25 e 20ºC. Colombo/PR, 2005.
DURAÇÃO MÉDIA (DIAS)
25ºC 20ºC
Ovo
-
múmia
8,5 11,68
Múmia
-
adulto
5,86 8,08
Ciclo de imaturos
14,36 19,76
Ciclo de vida (ovo até a
morte do adulto)
23,36 29,46
5.1.1. Emergência e viabilidade de
Xenostigmus bifasciatus
Os resultados observados para a duração do ciclo de vida de X. bifasciatus
demostraram menor tempo de desenvolvimento para o parasitóide a 25º C. Verificou-
se
também maior viabilidade (89%) de múmias na temperatura de 25º C, resultando da
emergência de 188 novos indivíduos de X. bifasciatus a partir de 210 pulgões parasitados
(Tabela 02).
Entretanto, para a temperatura de 20
º
C, o ciclo de vida mostrou-se mais longo,
porém, o número de posturas foi menor, observando que 200 pulgões atingiram o processo
de mumificação, ocorrendo a emergência de 77% de novos parasitóides.
Observando o comportamento do parasitóide em laboratório, verificou-se que
apesar de possuir menor longevidade em temperaturas mais altas, o parasitóide
X.
bifasciatus
apresentou comportamento mais agressivo sobre o hospedeiro, podendo inferir
que a temperatura mais alta exerceu influência sobre o comportamento de localização e
parasitismo no hospedeiro, apresentando vantagens no crescimento populacional em
relação a indivíduos mantidos em temperaturas mais baixas.
Tabela 02. Formação de múmias e emergência de adultos de Xenostigmus bifasci
atus
em
diferentes temperaturas. Colombo/PR, 2005.
Temperatura
Múmias
Adultos
Viabilidade
25º C
210 188
89%
20º C
200 154
77%
Os resultados obtidos na temperatura de 25º C, estão próximos dos valores
encontrados por Oliveira et al. (2003), que obtiveram uma viabilidade 91,48% das múmias
de
X. bifasciatus
.
5.1.2. Razão sexual de
Xenostigmus bifasciatus
A razão sexual (macho:fêmea) foi muito próxima para as duas temperaturas.
Obteve
-
se os valores de 1:0,38 e 1:0,37 para 25 e 20º C (Tabela 03).
De acordo com Reis-Filho (comunicação pessoal) a razão sexual de parasitóides
coletados em campo nos Estados Unidos e introduzidos no Brasil foi de 1:0,5, sendo
possível supor que essa seria a razão sexual na área de origem do parasitóide. Os resultados
obtido
s para X. bifasciatus em temperaturas controladas em laboratório foram próximas ao
relatado por Reis
-
Filho.
Tabela 03. Razão sexual de Xenostigmus bifasciatus em laboratório com temperaturas de
25 e 20º C. Colombo/PR, 2005.
Temperatura
Razão sexual (mac
ho:fêmea)
25ºC
1:0,38
20ºC
1:0,37
5.1.3. Tabela de vida de fertilidade de
Xenostigmus bifasciatus
Observou
-se que fêmeas de X. bifasciatus possivelmente não apresentam um
período de pré-oviposição, sendo que no primeiro dia de vida parasitaram, em média, 3,7
pulgões a 25º C; porém quando a postura aconteceu em temperatura de 20º C observou-
se
que apenas um pulgão foi parasitado no primeiro dia de vida do parasitóide. Verificou-
se
que os resultados foram próximos ao encontrados por Oliveira et al. (2003), que obtiveram
23,25% e 3,89% de parasitismo à 25 e 22º C.
Com relação aos parâmetros analisados na tabela de vida de fertilidade, verificou-
se
que os valores da taxa líquida de reprodução (Ro) indicam o crescimento da população nas
duas temperaturas. A taxa intrínsica de aumento em número (rm) foi de 0,26 à 25º C e de
0,18 à 20º C, mostrando uma taxa intrínsica de crescimento inferior à obtida em
temperatura superior. Os valores da razão finita de aumento ( ) foram de 1,29 e 1,19 para
as temperaturas de 25º e 20º C, respectivamente; o crescimento da população na
temperatura de 25º C é maior para essa temperatura em um dado intervalo de tempo,
indicando maior capacidade reprodutiva em temperaturas mais elevadas sob condições de
laboratório. O tempo médio entre as gerações (T) foi de 9,11 e 12,65 dias para as
temperaturas de 25º e 20º C, respectivamente, verificando uma diferença de 3,54 dias entre
o tempo médio do nascimento dos pais ao nascimento dos descendentes na temperatura de
20º C comparando com a emergência dos descendentes na temperatura de 25º C. O tempo
de duplicação da população (TD) observado foi de 2,6 dias para 25º C e de 3,85 dias para
20º C, observando que a 25º C é possível duplicar a população em um período menor,
representando uma difer
ença de 1,25 dias com o aumento da temperatura (Tabela 04 e 05).
Para que um inimigo natural seja capaz de controlar uma praga deixando com que
ela permaneça abaixo dos níveis de dano econômico, é necessário que a sua taxa intrínsica
de aumento (rm) seja i
gual ou superior ao da praga a ser controlada (Rodrigues
et al.
2003).
Porém, até o momento não foram realizados estudos de dinâmica populacional de
Cinara
atlantica
para realizar uma comparação da taxa intrínsica do pulgão-do-pinus e do
parasitóide
X. bif
asciatus
, para verificar o impacto que o parasitóide pode exercer sobre a
praga.
Como as infestações iniciais de C. atlantica no campo acontecem com um número
reduzido de indivíduos na planta, mesmo o parasitóide X. bifasciatus apresentando uma
pequena
taxa de duplicação da população, a presença do parasitóide no início das
infestações poderá contribuir na redução do número de pulgões nos períodos de picos
populacionais da praga em campo.
As colônias de Cinara atlantica iniciam-se no campo com os indivíduos alados e
com posturas de algumas ninfas, as quais irão das início ao crescimento da colônia no
campo, se neste momento o parasitóide estiver no campo realizando parasitismo sobre essa
ninfas elas certamente não terão capacidade de realizar a postura d
e uma nova geração, pois
a larva do parasitóide já terá se alimentado de seus órgão internos, porém se o parasitóide
ovipositar em hospedeiros de ínstares mais avançados ou as formas de adulto áptero ou
alado, estes indivíduos poderão dar origem a uma nova geração, entretanto com sua
capacidade reprodutiva reduzida, devido ao fato de que o pulgão terá sua capacidade
biológica e fisiológica alteradas pela presença do parasitóide o qual terá aproximadamente
uns 7 dias de vida a partir da oviposição e a formação da pupa com a mumificação do
pulgão.
Tabela 04. Tabela de vida de fertilidade de
Xenostigmus bifasciatus
em
Cinara atlantica
à
25ºC
+
1º C, 70%
+
10%UR. Colombo/PR, 2005.
Ro
rm
T
TD
fêmea
fêmea/fêmea/dia
fêmea/ dia
dias
dias
10,84
0,26
1,29
9,11
2,6
Tabela 05. Tabela de vida de fertilidade de
Xenostigmus bifasciatus
em
Cinara atlantica
à
20ºC
+ 1 C, 70% +
10% UR. Colombo/ PR, 2005.
Ro
rm
T
TD
fêmea
fêmea/fêmea/dia
f
êmea/ dia
dias
dias
10,79
0,18
1,19
12,65
3,85
Apesar de os parâmetros biológicos obtidos para X. bifasciatus
apresentarem valores
baixos, observou-se que a população de X. bifasciatus está em crescimento nas duas
temperaturas testadas, porém, em 25ºC ao valor da razão finita de aumento é maior,
indicando um aumento na quantidade de fêmeas. Os valores indicam que em um menor
tempo a população duplica para realizar as liberações em campo.
5.1.4. Produção diária de
Xenostigmus bifasciatus
em função da
idade do parasitóide
Observou
-se que a fertilidade específica (mx), em temperatura controlada de 20º C,
aumenta com a longevidade da fêmea, sendo que nos primeiros dias a postura é menor,
aumentando gradativamente, tendo um pico de postura no 7º dia do
ciclo, representando em
média 3,1 posturas durante esse período, descrescendo com a diminuição do número de
fêmeas devido a mortalidade (Figura 09).
Para a temperatura de 25º C, verificou-se que a fertilidade específica (mx) teve um
pico no 2º dia do ciclo, representando em média 4,3 posturas durante esse período, a taxa
de sobrevivência (lx) se manteve estável até o 3º dia, com uma diminuição gradativa com a
mortalidade das fêmeas (Figura 10).
0
2
4
6
8
10
12
1 3 5 7 9
11 13
Longevidade - dias
m
x
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0,35
0,4
l
x
mx
lx
Figura 09. Relação entre fertilidade específica (mx) e taxa de sobrevivência (lx) de
Xenostigmus bifasciatus
em laboratório na temperatura de 20º C e UR 70%.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
1 3 5 7 9
Longevidade - dias
mx
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0,35
0,4
lx
mx
lx
Figura 10. Relação entre fertilidade específica (mx) e taxa de sobrevivência (lx) de
Xenostigmus bif
asciatus
em laboratório na temperatura de 25º C e UR 70%.
Verificou
-se através da comparação estatística da sobrevivência entre as duas
temperaturas que o valor de G = 10,93 foi menor que o valor do X
2
(tabelar)
= 24,72;
verificando assim que não ocorreu d
iferença estatística ao nível de significância a 1%.
Porém, pelos dados biológicos, é possível verificar que apesar de não ocorrer
diferença estatística, ocorre um incremento populacional em um menor tempo na
temperatura de 25º C, aumentando o número de i
ndivíduos em um menor espaço de tempo.
5.2. Suscetibilidade de parasitismo em diferentes formas do hospedeiro
Verificou
-se que o parasitismo ocorreu em todos os ínstares do hospedeiro e
também nas formas de adultos ápteros e alados. Os hospedeiros mais suscetíveis foram os
pulgões com o tamanho do corpo maior. O adulto alado foi a forma que apresentou maior
parasitismo, sendo mais suscetível ao ataque do parasitóide (Figura 11), devido ao seu
comportamento de não ficar agregado aos demais indivíduos da colônia, tornando-se um
alvo mais fácil para o parasitismo, visto que quando ocorrem tentativas de postura pelo
parasitóide, há uma rápida movimentação dos afídeos da colônia de C. atlantica, buscando
escapar do parasitismo.
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
5
1 ínstar 2 ínstar 3 ínstar 4 ínstar
áptero
alado
Formas do hospedeiro
Parasitismo
Figura 11 - Média do parasitismo de Xenostigmus bifasciatus em diferentes formas do
hospedeiro Cinara atlantica
em temperatura de 25ºC. Colombo/PR, 2005.
Pode ser inferido pelas médias de parasitismo que as formas mais parasitadas foram
aquelas que possuíam maior recurso alimentar devido às maiores dimensões do corpo. O
parasitismo variou em média entre 1,47 e 3,65 para o 1º ínstar e adulto alado,
respectivamente (Tabela 06).
Tabela 06. Parasitismo diário (média + erro padrão) de fêmeas d
e
Xenostigmus bifasciatus
em diferentes formas do hospedeiros do pulgão-
gigante
-do-
pinus,
Cinara atlantica.
Colombo/PR, 2005.
Formas do Hospedeiro
Parasitismo
1º ínstar
1,47 + 0,23
2º ínstar
1,87 + 0,30
3º ínstar
2,3 + 0,41
4º ínstar
2,95 + 0,70
adu
lto áptero
3,07 + 0,66
adulto alado
3,65 + 0,60
As diferentes formas do hospedeiro diferiram estatisticamente através da análise de
deviance
(Tabela 07).
Tabela 07 - Análise de
Deviance
para suscetibilidade de parasitismo de Xenostigmus
bifasciatus
e
m diferentes formas do hospedeiro.
Deviance
g.l
Valor de
F
Valor de
P
Hospedeiro
293.6748 5 21,60
<.0001
Dia
227.7157 8 12.56
<.0001
Hospedeiro*dia
200.1000 35 1.20 0.2082
Os resultados obtidos neste ensaio demostraram que com o parasitismo de
adulto
alados é possível a ocorrência da dispersão do parasitóide através dos pulgões alados
parasitados, pois estarão se dispersando para outras áreas de silvicultura de
Pinus
sp,
levando consigo as formas imaturas do parasitóide X. bifasciatus,
Reis
- Filho et al. (2004)
verificaram que a dispersão de X. bifasciatus no período de um ano foi de 80 Km.
Possivelmente essa dispersão também foi beneficiada pela dispersão desses afídeos alados
parasitados, levando o parasitóide para outros plantios de
Pinus
.
Mur
phy & Völkl (1996) verificaram que hospedeiros de 4º ínstar e adultos
possuíram maior comportamento de reação às tentativas de parasitismo, movimentando-
se
ao serem tocados pelo ovipositor do parasitóide. Apesar das maiores formas do pulgão-
gigante
-do-
pinu
s apresentarem reações aos ataques do parasitóide X. bifasciatus foram os
mais suscetíveis ao parasitismo.
5.2.1. Percentual de controle de
Cinara atlantica
O número de pulgões oferecidos para o parasitóide X. bifasciatus dependeu da
longevidade do inseto, onde o número variou de 550 a 650 pulgões. Em todos os ínstares
ocorreu o parasitismo, variando de 133 múmias para o 1º ínstar e de 292 múmias formadas
para o adulto alado.
O parasitismo de X. bifasciatus sobre o adulto alado foi maior, representando
46,34%. Entretanto para o adulto áptero e para o 4º ínstar ocorreu um parasitismo
favorável, 41 e 40,92%, respectivamente. Porém para os pulgões de 1º ao 3º ínstares
verificou
-se menor porcentagem de parasitismo, representando 22,16% para o 1
º
ínstar,
24,
19% para o 2
º
ínstar e 29,27% para o 3
º
ínstar.
A percentagem de emergência de X. bifasciatus foi superior para o hospedeiro de
4º ínstar (96,24%), seguida por 80,82% de emergência para os adultos alados. As
emergências do 1º e 2º ínstares foram menores, representando 66,91 e 59,33%,
respectivamente; quando comparadas com as do 4º ínstar e adulto alado. Entretanto, a
viabilidade de pupas obtidas através de adulto áptero foi de 69,91, sendo muito próxima à
viabilidade de pupas de hospedeiros de 1º ínstar
(Tabela 08).
Tabela 08. Parasitismo total em diferentes formas do hospedeiro de Cinara atlantica e
viabilidade de múmias de Xenostigmus bifasciatus em temperatura de 25ºC. Colombo/PR,
2005.
Hospedeiro
Número de
C.
atlantica
Múmias
formadas
Parasitism
o
(%)
Viabilidade de
pupas (%)
1º ínstar
600 133 22,16 66,91
2º ínstar
620 150 24,19 59,33
3º ínstar
550 161 29,27 77,63
4º ínstar
650 266 40,92 96,24
adulto áptero
600 246 41 69,91
adulto alado
630 292 46,34 80,82
Os resultados mostraram que ocorreu um desenvolvimento satisfatório do
parasitóide
X. bifasciatus nas maiores formas do hospedeiro, devido a maior quantidade de
recurso alimentar disponível nos hospedeiros com maior tamanho corpóreo, possibilitando
maior viabilidade das pupas do parasi
tóides durante a fase de desenvolvimento de imaturos.
5.2.2. Razão sexual
A razão sexual de X. bifasciatus diferiu entre os ínstares do hospedeiro, sendo que
para os menores ínstares a razão foi menor do que para o 4º ínstar adulto áptero e adulto
alado. Os valores da razão sexual observados foram de 1:0,14, 1:0,26 e 1:0,18 para o 1º, 2º
e 3º instares. Para o 4º ínstar a razão sexual foi de 1:0,31. Para os adultos ápteros e alados
verificou
-se que os valores da razão sexual não foram similares entre si, onde os valores
observados para a razão sexual foram de 1:0,36 e 1:0,38 para adulto áptero e adulto alado,
respectivamente (Tabela 09)
Tabela 09. Razão sexual de Xenostigmus bifasciatus parasitando diferentes formas do
hospedeiro Cinara atlantica
em condiçõe
s controladas de laboratório. Colombo/PR, 2005.
Formas do Hospedeiro
Razão Sexual (Macho: Fêmea)
1º instar
1:0,14
2º instar
1:026
3º instar
1:0,18
4º instar
1:0,31
adulto áptero
1:0,36
adulto alado
1:0,38
Como já havia sido citado no experimento d
e tabela de vida, a proporção sexual dos
insetos introduzidos no Brasil no ano de 2002 e 2003 foi de 2: 1(macho:fêmea) (Reis
-
Filho,
comunicação pessoal).
Para os íntares iniciais verificou-se que possivelmente devido a pouca oferta de
recurso alimentar para o desenvolvimento da larva do parasitóide X. bifasciatus,
possivelmente a fêmea irá realizar a postura de ovos não fecundados, os quais irão dar
origem a machos e para os hospedeiros com maior oferta de recurso alimentar a fêmea do
paraitóide oviposita ovos fecundados para garantir maior performance para as fêmeas da
geração futura.
Com as observações de coletas de parasitóide à campo verificou-se que a proporção
sexual é de 2:1 (macho:fêmea), não sendo muito próximos dos parasitóides gerados em
condiçõ
es controladas de laboratório. Possivelmente será necessária realizar introduções
periódicas do parasitóide X. bifasciatus para que ele possa estar sempre presente nas áreas
de plantações de
Pinus
nos períodos de maior ocorrência da praga.
5.2.3. Biologia de
Cinara atlantica
no período de formação de múmias
Considerando observações diárias para o experimento de suscetilibidade de
diferentes formas do hospedeiro, verificou-se que pulgões que haviam sido parasitados no
1º ínstar sofreram ecdise até o 4º ínstar, e que os pulgões parasitados no 4º ínstar além de
chegar a fase adulta também se reproduziam. Contudo não era sabido até que ponto a larva
do parasitóide poderia influenciar na biologia de
C. atlantica.
Observou
-se (Tabela 09) que os pulgões parasitados no 1º e 2º ínstares se
desenvolveram até o 4º ínstar, e pulgões parasitados no 3º e 4º ínstares sofreram ecdise até
a fase adulta, porém apenas os pulgões de 4º ínstar que foram parasitados produziram
ninfas. Para os adultos ápteros e alados, foi observado que o período pré-reprodutivo foi de
1,77 dias, a produção de ninfas ocorre até o 6
º
dia após o parasitismo para os adultos
ápteros e alados, para o 4º ínstar o período pré-reprodutivo foi de 1,28 dias e a produção de
ninfas ocorreu até o 7º dia após o parasitismo, os resultados foram semelhantes aos
encontrados por Zaleski (2003) em estudo da biologia o período pré-reprodutivo de
C.
atlantica
à temperatura 25º C foi de 1,74 dias; sendo próximo aos encontrados no
experimento de biologia de
C. atlanti
ca
após parasitismo.
Para todos os pulgões parasitados foi observado que os movimentos estavam mais
lentos após o 7º dia, com comportamento de distanciamento da colônia e mumificação
geralmente no ápice das acículas.
Tabela 10. Biologia das diferentes formas do hospedeiro Cinara atlantica (n = 10) até o
período de formação da múmia do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus
. Colombo/PR, 2005.
Hospedeiro
1º ínstar
2º ínstar
3º ínstar
4º ínstar
áptero
alado
Desenvolvimento
4º ínstar
4º ínstar
áptero
ápter
o - -
Nº de ninfas
- - - 4 2,5 2
Os resultados do presente trabalho foram semelhantes aos encontrados por Starý,
(1988) e Shu
-
sheng & Hughes (1984), que observaram que quando o parasitismo ocorre em
ninfas de 1º e 2º instares estas não conseguem gerar descendentes pois irão sofrer
mumificação antes de atingir a fase adulta.
É possível inferir (Tabela 10) que a biologia de
Cínara
, inicialmente não é afetada
pela presença da larva do parasitóide, assim como os dados observados por Shu-sheng &
Hughes (1984) e Shu-sheng (1985), que testaram diferentes idades do hospedeiro
H.
lactucae
utilizando o parasitóides
A. sonchi
, verificaram que os ínstares mais desenvolvidos
que atingiram a maturidade continuaram com potencial para o aumento da população de
afídeos.
Verificou-se que hospedeiros parasitados a partir do 3º ínstar são capazes de se
tornar adultos antes de se transformar em múmia.
5.3. Armazenamento de parasitóides em diferentes temperaturas em câmara
climatizadas
5.3.1. Longevidade do parasitóide
Xeno
stigmus bifasciatus
em diferentes temperaturas
Devido a importância de liberações de um número expressivo de parasitóides a
campo para o controle do pulgão do
Pinus
sp., verificou-se a necessidade de
armazenamento de X. bifasciatus para otimizar as liberações a campo com um número
maior de insetos. Para que esse armazenamento seja viável é necessário que não ocorra
modificações na biologia e fisiologia dos parasitóides armazenados.
Com os testes de diferentes temperaturas de armazenamento foi possível ob
servar
que a longevidade entre as fêmeas foi maior à 4º C, sendo a sua longevidade 23,2 dias em
média. O armazenamento de adultos fêmea de X. bifasciatus até 15 dias, permitiu a
sobrevivência de 100% das fêmeas à 4º C, sendo que à 8º C e 12º C a sobrevivência até 15
dias de armazenamento foi de 60% das fêmeas. Com 20 e 25 dias de armazenamento, a
sobrevivência foi de 70 e 50%, respectivamente. Para o armazenamento à 8 e 12º C a
sobrevivência após 15 dias de armazenamento foi baixa, sendo 10% e 30%,
respecti
vamente.
A longevidade de machos após o armazenamento foi maior a 4ºC, sendo em média
18,5 dias; a sobrevivência no armazenamento de machos adultos até 15 dias foi de 60%
para armazenamento à 4ºC e 40 e 30% à 8 e 12ºC, respectivamente. As médias
diferenci
aram
-
se entre si através do teste de Tukey a 5% (Tabela 11).
Tabela 11 - Duração média da longevidade de Xenostigmus bifasciatus em diferentes
temperaturas de armazenamento em BOD. Colombo/PR, 2005.
T ºC
FÊMEAS
MACHOS
4
23,2 a
18,5 a
8 17,8 b 13,1 b
12 16,5 b
16 ab
* As médias seguidas por letras diferentes, apresentam, pelo teste de Tukey, diferença
estatística significativas entre si a 5% de probabilidade.
Com relação a longevidades de machos e fêmeas do parasitóide, verificou-se que as
fêmeas
nas três temperaturas testadas tiveram maior longevidade, registrando um
decréscimo da sobrevivência com o aumento da temperatura (Figura 12). Verificou-se que
a longevidade de X. bifasciatus em temperaturas mais baixas foi adequada para o
armazenamento por um período máximo de 15 dias para machos e fêmeas.
0
5
10
15
20
25
4C
8C
12 C
Temperaturas
Longevidade(dias)
FÊMEAS
MACHOS
Figura 12 – Longevidade média (em dias) de machos e fêmeas de Xenostigmus bifasciatus
armazenados em diferentes temperaturas em BOD. Colombo/PR, 2005. Colombo/PR, 2005
5.3.2
. Longevidade do parasitóide
Xenostigmus bifasciatus
após armazenamento
A longevidade média entre machos e fêmeas foi superior a 15 dias (Tabela 11), com
exceção aos machos do tratamento à 8º C que tiveram 13,1 dias de longevidade. Portanto,
definiu
-se um período de armazenamento de 5, 10 e 15 dias para testar o parasitismo em
condições de laboratório.
Tabela 12. Longevidade (média + desvio padrão) de fêmeas de parasitóides após o período
de armazenamento em diferentes temperaturas. Colombo/PR, 2005.
Te
mperatura
Armazenamento (dias)
n
Fêmea
4º C
5 10 7,0 + 1,8
4º C
10 10 6,7 + 1,0
4º C
15 10 3,2 + 1,8
8º C
5 10 4,2 + 1,6
8º C
10 10 3,6 + 0,9
8º C
15 10 1,9 + 1,1
12º C
5 10 3,3 + 1,0
12º C
10 10 1,6 + 0,8
12º C
15 10 1,1 + 0,3
A longevidade de parasitóides fêmeas após armazenamento em baixas temperaturas
não foi afetada quando o inseto foi acondicionado à temperatura de 4ºC por 5 dias e 10
dias. Para as todas as temperaturas a longevidade foi decrescendo de acordo com o aumento
do período de armazenamento. A longevidade foi significativamente menor quando os
insetos foram armazenados a 12ºC, variando de 3,3, 1,6 e 1,1 dias (Tabela 13). Foi possível
observar que os parasitóides nesta temperatura realizavam movimentos lentos, como
limpez
a de antenas, aparelho bucal, pernas e asas; possivelmente neste período de
armazenamento o inseto continuou com seus processos fisiológicos sem alteração mesmo
com a temperatura mais baixa.
Assim como para a longevidade de fêmeas armazenadas em baixas temperaturas, a
longevidade de machos não foi afetada durante o período de 5 e 10 dias de armazenamento
em temperatura de 4ºC. A longevidade média foi de 5,4 e 5,5 dias para 5 e 10 dias
respectivamente. A longevidade entre os machos decresceu com o aumento da
temperatura.
A menor longevidade média registrada foi de 1,1 dias para armazenamento no período de
15 dias à 12ºC (Tabela 13).
Tabela 13 - Longevidade (média = desvio padrão) de machos de parasitóides após o
período de armazenamento em diferentes temperaturas. Colombo/PR, 2005.
Temperatura
Armazenamento (dias)
n
Macho
4º C
5 10 5,4 + 1,9
4º C
10 10 5,5 + 1,5
4º C
15 10 2,8 + 1,6
8º C
5 10 3,6 + 1,7
8º C
10 10 2,5 + 1,0
8º C
15 10 1,7 + 1,1
12º C
5 10 2,8 + 1,2
12º C
10 10 1,2 + 0,4
12º
C
15 10 1,1 + 0,3
A maior longevidade do parasitóide X. bifasciatus comparando as médias foi para o
tratamento à 4º C com armazenamento de 5 e 10 dias , conferindo maior tolerância em
temperaturas baixas sem que a sua biologia fosse afetada. Entretanto em temperaturas mais
altas com maior período de armazenamento a biologia do inseto é afetada, ocorrendo
longevidade menor (Figura 13).
0
1
2
3
4
5
6
7
8
1 2 3
diferentes períodos de armazenamento
longevidade(dias)
4ºC FÊMEA 8ºC FÊMEA
12ºC FÊMEA
4ºC MACHO
8ºC MACHO
12º C MACHO
Figura 13 - Longevidade média (em dias) de machos e fêmeas de
Xenostigmus
bifasciatus
em diferentes períodos de armazenamento em BOD em diferentes temperaturas (4, 8 e
12ºC). Colombo/PR, 2005.
De acordo com a análise estatística de
deviance,
os resultados da análise mostraram
que existe diferença estatística na longevidade nos períodos de armazenamentos de machos
e fêmeas, (F = 57,64 P = <.0001) e (F = 12,11 P = 0.0006), respectivamente. Verificou-
se
na análise que existe interação significativa entre temperatura X armazenados (
F
= 4,46
P
=
0.0019) (Tabela 14).
Tabela 14 – Análise de
Deviance
para diferentes temperaturas (4, 8 e 12ºC) e períodos de
armazenamento (5,10 e 15 dias) para o parasitóide Xenostigmus bifasciatus. Colombo/PR,
2005.
Deviance
g.l
Valor de
F
Valor de
P
Armazenamento
96,4709 2 57,64
<.0001
Sexo 90,3794 1 12,11 0.006
Temperatura X Armazenamento
81.3964 4 4,46 0.0019
5.3.3. Percentagem de parasitismo realizada por Xenostigmus bifasciatus após
armazenamento em baixas temperaturas
Verificou
-se que a percentagem de parasitismo foi menor nos primeiros dias de
contato entre o pulgão e o parasitóide, sendo que entre o 3º e 5º dias ocorreu maior índice
de parasitismo à 4ºC para todos os períodos de armazenamento (Figura 14). Para a
temperatura de 8ºC, o parasitismo ocorrem em maior índice no 2º e 3º dias q
uando
armazenados por 5 e 10 dias nesta temperatura. Quando se armazena o parasitóide até 15
dias, o parasitismo decresce com a longevidade do parasitóide, sendo que no primeiro dia
de contato entre o afídeo e o parasitóide ocorreu a maior percentagem de p
arasitismo
(Figura 15). Os parasitóides armazenados em temperatura de 12ºC apresentaram um pico de
parasitismo nos 2º e 3º dias para armazenamento de 5 e 10 dias. Para o tratamento de 15
dias de armazenamento à 12ºC somente houve parasitismo no primeiro dia, visto que a
longevidade média foi de 1,1 dias (Figura 16).
0
10
20
30
40
50
60
1 2 3 4 5 6 7 8
longevidade (dias)
% parasitismo
4ºC - 5 dias
4ºC - 10 dias
4ºC- 15 dias
Figura 14 – Percentual de parasitismo diário de Xenostigmus bifasciatus após diferentes
períodos de armazenamento em BOD à 4ºC. Colombo/PR, 2005.
0
10
20
30
40
50
60
1 dia
2 dia 3 dia 4 dia 5 dia 6 dia 7 dia
longevidade (dias)
% parasitismo
8ºC - 5 dias
8ºC - 10 dias
8ºC - 15 dias
Figura 15 – Percentual de parasitismo diário de Xenostigmus bifasciatus após diferentes
períodos de armazenamento em BOD à 8ºC. Colombo/PR, 2005.
Figura 16
–
Percentual de parasitismo diário de Xenostigmus bifasciatus
após diferentes
períodos de armazenamento em BOD à 12ºC. Colombo/PR, 2005.
Além da verificação se a longevidade seria afetada após o armazenamento em
temperaturas mais baixas, outro fator importante para ser observado é a verificação do
parasitismo no hospedeiro. Os resultados da análise de
Deviance
mostraram que existe
diferença significativa entre o potencial de parasitismo de X. bifasciatus nas diferentes
temperaturas e tempo de armazenamento (Tabela 15).
Tabela 15 - Análise de
Deviance
para potencial de parasitismo de Xenostigmus bifasciatus
em diferentes temperaturas (4, 8 e 12ºC) e períodos de armazenamento (5,10 e 15 dias).
Deviance
g.l
Valor de
F
Valor de
P
Temperatura
1147.6658 2 7.16 0.0009
Armazenamento
1100.8180 2 11.56
<.0001
Verificou
-se que o parasitismo ocorreu com maior sucesso para parasitóides
armazenados à 4ºC e 8ºC entre 5 e 10 dias de armazenamento. O pico de parasitismo foi de
0
5
10
15
20
25
30
35
40
1 dia 2 dia 3 dia 4 dia 5 dia
longevidade (dias)
% parasitismo
12ºC - 5 dias 12ºC - 10 dias 12ºC - 15 dias
34,58%, para parasitóides com 5 dias de armazenamento à 4ºC, e o menor parasitismo foi
registrado para parasitóides com 15 dias de armazenamento à 12ºC, tendo um parasitismo
de 10% sobre as colônias de C. atlantica
que foram oferecidas aos parasitóides.
Os resultados da análise (Tabela 16) mostram que existem interações significaticas
entre as temperaturas de 4 e 8ºC X 12ºC (F = 15,20, P = 0,0001), porém, na interação de
4ºC X 8ºC não foi observado diferença significativa ( F = 0,18, P = 0,6684).
Para o período de armazenamento observou-se que não ocorre diferença
significativa nos período de armazenamento de 5 e 10 dias, entretanto na interação entre os
períodos de armazenamento de 5 e 10 X 15, o dados diferiram significativamente (Tabela
16).
Tabela 16 - Análise de
Deviance
para interação entre diferentes temperaturas (4, 8 e 12ºC)
e períodos de armazenamento (5,10 e 15 dias) para o parasitóide Xenostigmus bifasciatus.
Colombo/PR, 2005.
Contraste
g. l
Valor de
F
Valor de
P
Temperatura: 4 e 8 X 12
1 15,20 0,0001
Temperatura: 4 X 8
1 0,18 0,6684
Armazenamento: 5 e 10 X 15
1 14,51 0,0002
Armazenamento: 5
e 10
1 2,54 0,1118
5.3.4. Razão sexual de Xenostigmus bifasciatus após armazenamento em diferentes
temperaturas
De acordo com os dados (Tabela 17), verificou
-
se que houve uma alteração na razão
sexual de Xenostigmus bifasciatus para todos os tratamentos. Para parasitóides com até 5
dias de armazenamento verificou-se que a razão sexual foram de 0,28 e 0,20 à 4 e 8
º
C,
sendo que para 12
º
C não ocorreu a emergência de fêmeas. Para os parasitóides
armazenados com até 10 dias, verificou-se que o razão sexual foram de 0,23 ; 0,07 e 0,06 à
4, 8 e 12
º
C. E quando os parasitóides foram armazenados com até 15 dias, verificou
-
se que
a razão sexual foram de 0,04 e 0,01 à 4 e 8
º
C e para 12
º
C não ocorreu a emergência de
fêmeas.
Tabela 17 - Razão sexual de Xenostigmus bifasciatus após armazenamento em diferentes
temperaturas em BOD. Colombo/PR, 2005.
Período
4º C
8º C
12º C
5 dias
0,28 0,20 -*
10 dias
0,23 0,07 0,06
15 dias
0,04 0,01 -*
* -
Não ocorreu postura de fêmeas no tratamento.
Verificou
-se que os períodos de maiores infestações de C. atlantica ocorrem nos
meses mais frios do ano, entretanto, nos teste de laboratório com o parasitóide
X.
bifasciatus
, foram observados que o controle do pulgão do
Pinus
ocorrem em temperaturas
mais altas, porém, quando os parasitóides foram submetidos à temperaturas mais baixas foi
observado que o parasitóide irá prolongar a longevidade para garantir maior número de
oviposição, demostrando que o parasitóide possui uma estratégia ecológica para tentar
superar as adversidade, garantindo um período mais longo para poder procurar o
hospedeiro e realizar o parasitismo.
A longevidade foi afetada quando os parasitóides foram submetidos à temperaturas
mais baixas, para os indivíduos que foram submetidos à períodos mais longos, verificou-
se
que a biologia foi afetada, pois a longevidade teve uma duração menor e possivelmente não
ocorreram cópula entre os indivíduos, obtendo poucas posturas de fêmeas.
5.4. Índice de Parasitismo em Casa de Vegetação
Após a liberação de 5 indivíduos por planta, foram realizadas avaliações quinzenais
(Figura 17). Na primeira avaliação foi realizada a padronização da proporção de pulgões
para liberação de parasitóides, então nesta avaliação não houve diferença entre a quantidade
de pulgão nos dois tratamentos. Para a gaiola com parasitóides o número médio de
indíviduos de C. atlantica por muda foi de 26,56, sendo que as formas ápteras, ninfas e
alados representaram em média 4,19; 22,31 e 0,06 indivíduos, respectivamente. Para a
gaiola
testemunha o número médio de pulgão foi 21,25 índivíduos nas mudas de P. taeda,
sendo que as formas ápteras, ninfas e alados representaram em média 3,25; 17,94 e 0,06
índivíduos, respectivamente.
Na segunda avaliação o número de pulgões entre os tratamentos foi praticamente
idênticos, pois o número médio de C. atlantica nas mudas de
Pinus
foi de 95,13 para a
gaiola com presença de parasitóides e de 98,82 para a testemunha. Os resultados
evidenciam que o parasitóide
X. bifasciatus
conseguiu localizar o hospe
deiro nas condições
oferecidas na casa
-
de
-
vegetação.
Na terceira avaliação foi observada uma diminuição de 15% comparando-se o
número de pulgões na gaiola de testemunha e gaiola com parasitóide. Como as condições
oferecidas nos dois tratamentos foram uniformes, é possível que a redução no número de
pulgões tenha sido causada pelo parasitóide X. bifasciatus. Os resultados obtidos no
controle de X. bifasciatus foram superiores aos encontrados por Murphy & Völkl (1996),
que estudaram a dinâmica populacional d
e
D. leucopterus e potencial de controle biológico
de
Eulachunus
spp. em casa-
de
-vegetação. Foi observado que todos os instares do afídeo
são parasitados, porém, o parasitismo em média raramente excedeu 10%
independentemente da densidade do hospedeiro.
Na
quarta avaliação observou-se a diminuição dos pulgões nos dois tratamentos,
onde o número médio de pulgões no tratamento testemunha e com a presença de
parasitóides foi de 61,82 e 53,69 respectivamente. Neste período observou-se a ocorrência
de fungos contaminantes, pois as colônias já estavam estabelecidas e sem a presença de
formigas associadas aos pulgões. Posteriormente à formação de fumagina, registrou-se a
ocorrência de outros dois gêneros de fungos contaminantes,
Cladosporidium
sp. e
Monilla
sp., que
também utilizam o “honeydew” como meio de cultura para o seu desenvolvimento,
dificultando a movimentação e alimentação dos pulgões nas mudas de
P. taeda
.
Na quinta avaliação houve uma severa diminuição no número de pulgões. Devido
ao estressamento da planta pela alta infestação de C. atlantica nas avaliações anteriores, ao
acúmulo de “honeydew” entre as plantas e a presença de fungos contaminantes em 93% das
mudas de P. taeda, as condições oferecidas não estavam favoráveis à reprodução do inseto,
devido ao estresse sofrido durante o período de 60 dias de presença do pulgão-
gigante
-do-
pinus nas mudas de
P. taeda
.
A percentagem média de controle para as colônias de C atlantica com presença do
parasitóide
X. bifasciatus foi de 7,93, sendo que a percentagem de controle da 2
ª
à 4
ª
avaliação foi de 3,73; 14,89 e 13,15 respectivamente Os dados de parasitismo de
X.
bifasciatus
em casa-
de
-vegetação, não diferiram significativamente dos resultados obtidos
por Murphy & Völkl (1996), que observaram uma média de parasitismo de 2% na primeira
semana de avaliação e 19% de parasitismo no final do experimento.
Kfir & Kirsten (1991 apud Murphy & Völkl, 1996) verificaram que para
P.
cinaravona
introduzida para controlar o afídeo C. cornartii na África do Sul, a taxa de
par
asitismo raramente excede 20 % de controle da praga.
Possivelmente devido ao fato de que os pulgões parasitados terem a capacidade de
continuar dando origem a uma nova progênie até terem órgãos internos consumidos pela
larva do parasitóide, ocorreu um baixo controle da população de afídeos, pois apesar de
serem observados que os pulgões haviam sido parasitados não houve um controle
satisfatório nas colônias que permaneceram juntos com os parasitóides, devido a
ocorrência de posturas de novas ninfas pelo pulgão
-
gigante
-do-
pinus.
Figura 17. Índice de parasitismo de Xenostigmus bifasciatus em casa-
de
-vegetação no
período de setembro a outubro de 2005. Colombo/PR, 2005.
5.4.1. Comportamento dos pulgões mumificados nas mudas de Pinus taeda em casa-
de-
vege
tação
Os pulgões da espécie C. atlantica possuem como comportamento alimentar a
sucção da seiva nos ramos mais jovens da planta. De acordo com as avaliações nos
0,00
10,00
20,00
30,00
40,00
50,00
60,00
70,00
80,00
90,00
1 2 3 4 5
Avaliação
Nível de Infestação
Aptero Par Ninfa Par Alado Par
Aptero Tes Ninfa Tes Alado Tes
diferentes estratos da planta, é possível observar que existe maior presença de pulgões no
est
rato superior da muda, seguindo os terços médio e inferior respectivamente (Tabela 18).
Tabela 18 – Distribuição (média de 16 plantas por tratamento em 5 avaliações) de
Cinara
atlantica
nos diferentes estratos da muda de Pinus taeda em casa de vegetação.
Colombo/PR, 2005.
SUPERIOR
MÉDIO
INFERIOR
média
%
média
%
média
%
Testemunha
9,93 49,84 6,40 32,12 3,59 18,04
Com controle
8,85 48,25 5,85 31,89 3,64 19,84
Os resultados obtidos na pesquisa são semelhantes ao obtidos por Queiroz (2005),
que observou que a maior concentração de indivíduos se localiza no estrato superior da
planta.
Tabela 19 – Distribuição (média de 16 plantas por tratamento em 5 avaliações) de pulgões
mumificados nos diferentes estratos da muda de
Pinus taeda.
Colombo/PR, 2005.
SUPERIOR
MÉDIO
INFERIOR
média
%
média
%
média
%
Com controle
80,25 25,32 96 30,28 140,75 44,4
Verificou
-se que a distribuição dos pulgões mumificados nas plantas acontece de
forma inversa à distribuição dos pulgões sadios, sendo que os pulgões mumificados se
concentraram no estrato inferior da planta, seguido pela estrato médio e superior (Tabela 19
e Figura 18). Através de observações visuais foi possível verificar que os pulgões
parasitados se distanciam das colônias, deslocando
-
se para as extremidades das acículas.
Os resultados obtidos na pesquisa são semelhantes àqueles obtidos por Lagos et al.
(2000), os quais observaram que o afídeo A. pisum possui diferenciação de microhabitats,
onde pulgões sadios se localizam na porção abaxial da folha e os pulgões mumificados por
A. ervi
se localizaram na porção adaxial das folhas de alfafa.
Figura 18 – Comportamento de pulgões mumificados em diferentes estratos da muda de
P.
taeda
em casa de vegetação.
Obse
rvou
-se também, que da 1
ª
à 3
ª
avaliação, uma grande quantidade de múmias
fora da planta, localizando-se no chão da gaiola ou nos vasos onde a muda havia sido
plantada. Contudo, na 4º e 5º avaliação observaram-se uma diminuição do número de
múmias que se d
istanciaram da planta (Figura 19).
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
superior
médio
inferior
estrato da muda
O comportamento de X. bifasciatus assemelhou-se ao observado por Gassen &
Tambasco (1983), os quais constataram que o afídeo E. plagiator parasitado se desloca da
planta para o solo ou nas folhas no estrato inferior da planta, dificultando a localização das
múmias nas lavouras.
Chow & Mackauer (1999) observaram que o pulgão A. pisum parasitado por
E.
californicus
apresenta maior dificuldade de se locomover e caia mais facilmente da planta,
não conseguindo assim, retornar e
mumificar na folha.
Comportamento semelhante foi observado para C. atlantica,
verificando
-se que
após alguns dias de parasitismo o pulgão encontrava-se inquieto e se locomovendo entre as
acículas, comportamento este diferindo de pulgões sadios, pois para estes é observado
maior agitação na colônia se a planta estiver com baixa qualidade nutricional.
Figura 19 – Distribuição de pulgões mumificados nos diferentes estratos da muda de
Pinus
taeda
e em diferentes locais dentro da gaiola em casa de vegetação.
Colombo/PR, 2005.
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
1 2 3 4 5
Avaliações (semanas)
% Múmias
Sup
Médio
Inferior
Outros
CONCLUSÕES
A partir dos resultados obtidos, conclui
-
se que:
- A temperatura de 25ºC foi mais favorável para o desenvolvimento de
Xenostigmus
bifasciatus
, pois o parasitóide se desenvolveu em menor espaço de tempo, com maior
número d
e indivíduos gerados na progênie.
- Todos os instares de Cinara atlantica são suscetíveis ao parasitismo, entretanto o
parasitismo ocorre com maior sucesso no 4º ínstar e adultos ápteros e alados.
- Os afídeos parasitados continuam gerando ninfas até possuírem seus órgãos internos
consumidos pela larva do parasitóide.
- O armazenamento de X. bifasciatus na temperatura de 4º C por até 5 dias não afeta o
parasitismo e a longevidade de machos e fêmeas do parasitóide.
- A razão sexual de progênie de X. bifasciatus sofre alteração quando os parasitóides
foram armazenados nas temperaturas de 4, 8 e 12ºC nos três períodos de
armazenamento de 5, 10 e 15 dias.
- Os pulgões parasitados por X. bifasciatus se distanciam dos indivíduos sadios da
colônia de
C. atlantica
.
- O parasitóide X. bifasciatus é um importante agente de controle para C. atlantica,
porém, isoladamente não é capaz de controlar as populações deste inseto.
- O sucesso de X. bifasciatus como agente de controle de C. atlantica depende da
implementação de outras técnic
as de controle que levem ao MIP deste inseto.
REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA
ANDREWARTHA H. G. & L.C. BIRCH. The distribution and abundance of animals.
Chicago, University of Chicago Press, xv+782 p.
BATISTA, M. G.; BYCZKOVSKI, E.; WILCKER C.; ANDRADE, F.M. 2005. Inimigos
naturais identificados em áreas com infestação do pulgão-do-pinus. II Seminário de
Proteção Florestal. Anais
. CD
-
ROM.
BLACKMAN, R.L. & EASTOP, V.F. 1994. Aphids on the world’s trees: an
identification and information guide
. New York: J. W
illey & Sons. 986 p.
BRODEUR, J. & McNEIL, J. N. 1992. Host behavior modification by the endoparasitoid
Aphidius nigripes. A strategy to reduce hyperparasitism. Ecological Entomology 17: 97-
104 p.
CARDOSO, J. T.; LÁZZARI, S. M. N. 2003. Comparative biology of
Cycloneda
sanguinea
(Linnaeus, 1763) and Hippodamia convergens Guérin-Méneville, 1842
(Coleoptera, Coccinelidae) focusing on the control of
Cinara
spp. (Hemiptera, Aphididae).
Revista Brasileira de Entomologia
47(3): 443
-446 p.
CARDOSO, J. T.; LÁZZARI, S. M. N.; FREITAS, S.; IEDE, E. T. 2003. Ocorrência e
flutuação de Chrysopidae (Neuroptera) em áreas de plantios de Pinus taeda (L.) (Pinaceae)
no sul do Paraná.
Revista Brasileira de Entomologia
47(3): 473
-475 p.
CARNAVALE, A. B.; BUENO, V. H. P.; SAMPAIO, M. V. 2003. Parasitismo e
desenvolvimento de Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera, Aphidiidae) em
Aphis gossypii Glaver e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera, Aphididae). Neotropical
Entomology
32 (2): 293
-297 p.
CASTRO
-FARIA, A. B. 2004. Monitoramento de pulgão-
do
-pinus e seu controle com
aplicação de Imidacloprid
. Dissertação de Mestrado. UFPR, Curitiba, 60 p.
CHOW, A. & MACKHAUER, M. 1999. Altered dispersal behavior in parasitized aphids:
parasitoid
-
mediated or pathology?
Ecological Ento
mology
24: 276
-283 p.
CHOW, A. & MACKHAUER, M. 2001. Preference of the aphid parasitoid
Monoctonus
paulensis
(Hymenoptera, Braconidae, Aphidiidae) for different aphid species: female
choice and offspring survival.
Biological Control
20: 30
-38 p.
CLOUTIER
, C.; DUPERRON J.; TERTULIANO, M. & McNEIL, J. N. 2000. Host instar,
body size and fitness in the koinobiotic parasitoid Aphidius nigripes.
Entomologia
Experimentalis et Applicata
97: 29
-40 p.
COSTA, S. C. 2003. Modelos lineares generalizados mistos para dados Longitudinais.
Tese de Doutorado.
Esalq, Piracicaba. 125 p.
DOLPHINE, K. & QUICKE, D. L. J. 2001. Estimating the global species richness of an
incompletely describe taxon: an example using parasitoids wasp (Hymenoptera:
Braconidae).
Biological Journal of the Linnean Society
73: 279
-286 p.
FRAZER, B.D. & GILBERT, N. 1976.
Coccinellids and aphids: A quantitative study of the
impact of adult ladybirds (Coleoptera, Coccinellidae) preying on field populations of pea
aphids (Hemiptera, Aphididae).
Journal
of the Entomological Society of British
Columbia
73: 33
-56 p.
GASSEN, D. N & TAMBASCO, F. J. 1983. Controle biológico dos pulgões do trigo no
Brasil.
Informativo Agropecuário
. Belo Horizonte, 9 (104): 49
-51 p.
GODFRAY, H. C. J. 1994. Parasitoids, behavioral and evolutionary ecology. Princeton
University Press, Princeton, N.J. 488 p.
HAGVAR, E.B & HOFSVANG, T. 1991. Aphid parasitoids (Hymenoptera, Aphidiidae):
Biology, host selection and use in biological control. Biocontrol News and Information
12: 13
-41 p.
HAVELKA, J. & ZEMEK, R. 1999. Life table parameters and oviposition dynamics of
various populations of the predacious gall-
midge
Aphidoletes aphidimyza.
Entomologia
Experimentalis et Applicata
91: 481
-484 p.
HOY, M. A. 1994. Parasitoids and predators in management of arthopod pest.
In
: Metcalf,
R. L. & Luckmann, W. H(eds), Introduction to Insect Pest Management. Wiley-
Interscience Publication Press. New York, 129
-189 p.
IEDE, E. T; LAZZARI, S. M.N.; PENTEADO, S. R. C.; ZONTA-
DE
-CARVALHO, R. C.
& RODRIGUES-TRENTINI, R. F. 1998. Ocorrência de Cinara pinivora (Hemiptera,
Aphididae, Lachninae) em reflorestamento de
Pinus
spp. no sul do Brasil. Congresso
Brasileiro de Zoologia. Recife, PE. Anais. 141p.
IEDE, E. T. 2003. Monitoramento das populações de Cinara spp. (Hemiptera,
Aphididae, Lachninae), avaliação de danos e proposta para o seu manejo integrado
em plantios de
Pinu
s spp. (Pinaceae), no sul do Brasil. Tese de Doutorado. UFPR,
Curitiba, 171 p.
KAVALLIERATOS, N. G; TOMANOVIC, Z.; STARÝ, P.; ATHANASSIOU, C. G.;
SARLIS, G. P.; PETROVIC, O.; NIKETIC, M.; VERONIKI, M. A. 2004. A survey of
aphid parasitoids (Hymenoptera, Braconidae, Aphididae) of southeastern Europe and their
aphid
-
plant associations.
Applied Entomology and Zoology
39 (3): 527
-563 p.
KFIR, R. & KIRSTEN, F. 1991. Seasonal abudance of Cinara cronartii ( Hemiptera,
Aphididae) and the effect of an introduced parasite,
Pauesia
sp. (Hymenoptera,
Aphididae).
Journal of Economic Entomology
84: 76
-82 p.
LAGOS, N. A.; FUENTES-CONTRERAS, E.; BOZINOVIC, F.; NIEMEYER, H. M.
2001. Behavioural thermoregulation in Acyrthosiphon pisum ( Hemiptera, Aphididae): the
effect of parasitism by Aphidius ervi ( Hymenoptera, Braconidae). Jounal of Thermal
Biology 26: 133
-137 p.
LANGER, A.; & HANCE, T. 2003. Enhancing parasitism of wheat aphids through
apparent competition: a tool for biological control. Agriculture, Ecosystems &
Environment 102: 205
-212 p.
LAZZARI, F. N; R. F. R. TRENTINI & R.C.Z DE CARVALHO. 2004). Occurrence of
Cinara
spp. (Hemiptera, Aphididae) on
Pinus
spp. (Pinaceae), in the country of Lages- SC,
Brazil.
Revista Brasileira de Entomologia
48: 287
-289 p.
LAZZARI, S.M.N & ZONTA-
DE
-CARVALHO, R. C. 2000. Aphids (Hemiptera,
Aphididae, Lachninae, Cinarini) on
Pinus
spp. and
Cupressus
sp. In Southern Brazil. In:
Internacional Congress of Entomology, XXI.
Foz do Iguaçu, PR. Anais. 493 p.
LEITE, M. S. P.; PENTEADO, S. R. C.; ZALESKI, S. R. M.; CAMARGO, J. M. M.;
RIBEIRO, R. D. 2005. Seleção de isolados de Verticillium lecanni para o controle de
Cinara atlantica.
Pesquisa Agropecuária Brasileira
. (no prelo)
LI, B. & MILLS, N.2004. The influence of temperature on size as an indicator of host
quality for the development of solitary koinobiont parasitoid.
Entomologia
Experimentalis et Applicata 110
: 249
-256 p.
McGAVIN, G. C. 2000. Insects. Spiders and other terrestrial arthropods. Smithsonian.
New York. 195 p.
MURPHY, S.T. & VÖLKL, W. 1996. Population dynamics and foraging behaviour of
Diaeretus leucopterus ( Hymenoptera, Braconidae), and its potencial for the biological
control of pine damaging
Eulachnus
spp. (Hemiptera, Aphididae). Bulletin of
Entomological Research
86: 397
-405 p.
OLIVEIRA, S.; REIS-FILHO, W.; CALDATO, N. 2003. Criação de
Xenostigmus
bifasciatus
(Hymenoptera, Braconidae), parasitóide de
Cinara
spp. (Hemipterra,
Aphididae) em diferentes temperaturas. Evento de Iniciação Científica da Embrapa
Florestas. Colombo, PR. Anais
. CD
-
ROM.
OTTATI, A. L. T. 2004. Aspectos bioecológicos do pulgão-
gigante
-
do
-pinus, Cinara
atlantica
(Wilson, 1919) (Hemiptera, Aphididae), em
Pinus
spp. (Pinaceae). Tese de
Doutorado. Faculdade de Ciência Agronômica da Unesp, Botucatu, 133 p.
PENTEADO, S.R.C.; TRENTINI, R.F.; IEDE, E. T.; REIS-FILHO, W. 2000. Pulgão do
Pinus
: nova praga florestal.
Série Técnica IP
EF
. 13: 97
-102 p.
PENTEADO, S.R.C; REIS-FILHO, W.; QUEIROZ, E.C; OLIVEIRA, S. 2003. Aspectos
biológicos e comportamentais de Xenostigmus bifasciatus (Hymenoptera, Braconidae),
parasitóide de Cínara atlantica (Hemiptera, Aphididae). IIIV Simpósio de Contro
le
Biológico. São Pedro, SP. Anais. 129 p.
PENTEADO, S.R.C; REIS-FILHO, W.; IEDE, E. T. 2003. Programa de controle dos
pulgões
-
gigantes
-do-pinus no Brasil. Simpósio sobre
Cinara
spp. em
Pinus
spp. Curitiba,
PR. Anais
(CD
-
ROM).
POLGÁR, L.A.; DARVAS, D.; VÖLKL, W. 1995. Induction of dominancy in aphid
parasitoids: implications for enhancing their field effectiveness. Agriculture, Ecosystems
and Environment
52: 19
-23 p.
POWELL, W. & PICKETT, J.A. 2003. Manipulation of parasitoids for aphid pest
management:
progress and prospects.
Pest Management Science
59: 149
-155 p.
QUEIROZ, E.C. 2005. Avaliação da infestação de Cinara atlantica (Wilson)
(Hemiptera, Aphididae) em mudas de Pinus taeda L. (Pinaceae) em função da época
de plantio. Dissertação de mestrado.
U
FPR, Curitiba. 59 p.
REIS
-FILHO, W.; IEDE, E. T.; PENTEADO, S. R. C.; CALDATO, N.; OLIVEIRA, S.
2004. Introdução, criação massal, liberação e dispersão de Xenostigmus bifasciatus
(Hymenoptera, Braconidae), parasitóide do pulgão-
gigante
-do-
pinus
Cinara
spp
(Hemiptera, Aphididae).
In
: XX Congresso Brasileiro de Entomologia, Setembro de 2004,
Gramado, RS. Anais. 695 p.
RODRIGUES, S. M.M.; BUENO, V. H. P.; BUENO-FILHO, J. S. S. 2001.
Desenvolvimento e avaliação do sistema de criação aberta no controle de
Aphi
s gossypii
Glover (Hemiptera, Aphididae) por Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera,
Aphidiidae) em casa
-
de
-
vegetação.
Neotropical Entomology
30 (3): 433
-436 p.
RODRIGUES, S. M.M.; BUENO, V. H. P.; SAMPAIO, M.V. 2003. Tabela de vida de
Lysiphebus
testaceipes
(Cresson, 1880) (Hymenoptera, Aphidiidae) em
Schizaphis
graminum
( Rondani, 1852) (Hemiptera, Aphididae). Revista Brasileira de Entomologia
47 (4): 637
-642 p.
ROSENHEIM, J. A.; KAYA, H. K.; EHLER, L. E.; MAROIS, J.J.; JAFFEE, B. A. 1995.
Intra
guild predation among biological control agents: teory and evidence. Biological
Control
5: 303
-335 p.
SAMPAIO, M. V.; BUENO, V. H. P; VAN-LENTEREN, J. C. 2001. Preferência de
Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera, Aphidiidae) por Myzus persicae (Sulzer)
a
Aphis gossypii Glover (Hemiptera, Aphididae). Neotropical Entomology 30 (4): 655-660
p.
SHU
-SENG, L.; MORTON, R.; HUGHES, R.D. 1984. Oviposition preferences of the
hymenopterus parasite for certain instars of its aphid host.
Entomologia
Experimentalis e
t
Applicata
35: 239
-246 p.
SHU
-SENG, L. & HUGHES, R.D. 1984. Effect of host age at parasitization by
Aphidius
sonchi
on the development, survival and reproduction of sowthistle aphid,
Hyperomyzus
lactucae.
Entomologia Experimentalis et Applicata
35: 239
-246 p.
SHU
-SENG, L. 1985. Development, adult size and fecundity of Aphidius sonchi reared in
two instars of its aphid host Hyperomyzus lactucae. Entomologia Experimentalis et
Applicata 37: 41
-48 p.
SOCIEDADE BRASILEIRA DE SILVICULTURA. [Home page]. Disponível em
<http://www.sbs.org.br>
SRIVASTAVA, M. J. R. & SINGH, R. 1995. Sex ratio adjustement by a koinobiotic
parasitoid
Lysiphlebus delhiensis (Subba Rao and Sharma) (Hymenoptera, Aphidiidae) in
response to host sex.
Biological Agriculture Horticulture 1
2: 15
-28 p.
STARÝ, P. 1988. Natural enemies.
In
:
Aphids. Their biology, natural enemies and
control
. Minks, A. K. & Harrewing, P. (eds.). Elsevier, Amsterdam. 364 p.
STARÝ, P. 1970. Biology of aphid parasites (Hymenoptera, Aphidiidae) Dr. W. Junk.
The H
angue (ed.) 643 p.
VAN STEENIS, M.J. 1994. Intrinsic rate of increase of Lysiphlebus testaceipes Cresson
(Hymenoptera, Braconidae), a parasitoid of Aphis gossypii Glover (Hemiptera, Aphididae)
at different temperatures.
Journal of Applied Entomology
118: 399
-406 p.
VAZ, L. A. L.; TAVARES, M. T.; LOMÔNACO, C. 2004. Diversidade e tamanho de
himenópteros parasitóides de
Brevicoryne brassica L. e
Aphis nerii
Boyer de Fonscolombre
(Hemiptera, Aphididae).
Neotropical Entomology
33 (2): 225
-230 p.
VOEGTLIN, D. 2003. Searching for parasites of
Cinara
on pines in the South Eastern
United States. Simpósio sobre
Cinara
spp. em
Pinus
spp. Curitiba, PR. Anais
(CD
-
ROM)
ZALESKI, S.R.M. 2003. Biologia, danos e determinação dos limites térmicos para o
desenvolvimento de Cínara atlantica (Wilson, 1919) (Hemiptera, Aphididae) em Pinus
taeda
L. (Pinaceae)
. Dissertação de mestrado. UFPR, Curitiba, 70 p.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
