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JULIANA DA CUNHA NAKAJO
ASPECTOS MORFOLÓGICOS E BIOLÓGICOS DE
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (COLEOPTERA,
COCCINELLIDAE) ALIMENTADOS COM Platycorypha
nigrivirga Burckhardt, 1987 (HEMIPTERA, PSYLLIDAE)
CURITIBA
2006
Dissertação aprese
ntada à Coordenação do curso de
Pós-
Graduação em Ciências Biológicas, Área de
Concentração em Entomologia, do Setor de
Ciências Biológicas da Universidade Federal do
Paraná, como requisito parcial à obtenção do título
de Mestre em Ciências Biológicas
Orientadora: Profa. Dra. Lúcia Massutti de Almeida
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De tudo ficam três coisas:
A certeza de que estamos sempre começando...
A certeza de que precisamos continuar....
A certeza de que seremos interrompidos antes
de terminar...
Portanto devemos:
Fazer da interrupção um caminho novo...
Da queda, um passo de dança...
Do medo, uma escada...
Do sonho, uma ponte...
Da procura, um encontro...
Fernando Pessoa
DEDICO
Aos meus pais, Hideo e Célia e ao meu irmão,
Leandro, pelo amor e apoio em todos os momentos.
v
AGRADECIMENTOS
A Deus, por zelar por minha vida e me proporcionar diversas oportunidades.
À Profa. Dra. Lúcia Massutti de Almeida, pela orientação, dedicação, oportunidade
oferecida e amizade.
Ao Curso de Pós-Graduação em Entomologia pela oportunidade de desenvolver o
trabalho.
À CAPES pela concessão da bolsa de estudos.
À Dra. Dalva L. Q. Santana, pelas informações sobre o psilídeo.
Aos funcionários do Centro de Microscopia Eletrônica da UFPR e do LACTEC.
Aos colegas do Curso de pós-graduação pelo convívio e amizade, em especial
Larissa Borges, José Aldir Silva, Eduardo Kuwabara, Ana Cristina Tissot, Mirian Nunes
Morales, Marcel Gustavo Hermes, Jonny Duque Luna, Leo Correa, Crisleide Lazzarotto,
Fernanda Lázzari, Paola Marchi, Juliana Bertolino, Rodolfo Marcassi e Patrik Luiz Pastori.
Aos amigos Josiane Teresinha Cardoso, Ozana Andrade Maia, Stela Oliveira,
Eduardo Alves de Oliveira, Lidiana Lovato, Andressa Fernandes, Daniéla Calado, Joaquim
Maia, Mariza Bortolanza, Fabíola Ferreira Oliveira, Lilian Bonjorne de Almeida, Sabrina
Mieko Vianna, Raquel Arouca e Silvana Gomes, pela amizade e carinho que sempre
tiveram por mim.
Aos colegas do laboratório de Sistemática e Bioecologia de Coleoptera, pelo
convívio nesses dois anos.
Às meninas de casa, Francieli Biff e Jaqueline de Bastiani, pelo companheirismo e
laços de amizade que se formaram nesse pouco tempo de convivência.
À minha família, que sempre me apoiou e torceu por mim em todos os momentos da
minha vida.
Aos meus pais, Célia e Hideo, e ao meu irmão Leandro, pelos ensinamentos de vida,
sendo responsáveis por tudo o que sei e tenho de melhor.
vi
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ..........................................................................................................viii
LISTA DE TABELAS ...........................................................................................................xi
RESUMO ..............................................................................................................................xii
ABSTRACT .........................................................................................................................xiii
INTRODUÇÃO GERAL ........................................................................................................ 1
CAPÍTULO I: Aspectos morfológicos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera,
Coccinellidae)
I. INTRODUÇÃO ................................................................................................................... 5
II. MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................ 8
III. RESULTADOS ............................................................................................................... 10
1. Formas imaturas .......................................................................................................... 10
1.1. Ovo ..................................................................................................................... 10
1.2. Larva................................................................................................................... 10
1.2.1. Larva de primeiro ínstar ............................................................................ 10
1.2.2. Larva de segundo ínstar............................................................................. 10
1.2.3. Larva de terceiro ínstar.............................................................................. 11
1.2.4. Larva de quarto ínstar................................................................................ 11
1.3. Pré-pupa.............................................................................................................. 12
1.4. Pupa .................................................................................................................... 12
2. Adulto.......................................................................................................................... 13
IV. DISCUSSÃO................................................................................................................... 34
V. CONCLUSÕES................................................................................................................ 36
CAPÍTULO II: Aspectos biológicos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera,
Coccinellidae)
I. INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 38
vii
II. MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................. 42
1. Procedência do material............................................................................................... 42
2. Criação estoque............................................................................................................ 42
3. Aspectos biológicos..................................................................................................... 42
3.1. Determinação do período de incubação e viabilidade........................................ 43
3.2. Determinação do desenvolvimento larval e sobrevivência ................................ 43
3.3. Determinação do período pré-pupal, pupal e sobrevivência .............................. 43
3.4. Características dos adultos ................................................................................. 44
4. Análise estatística ........................................................................................................ 44
III. RESULTADOS E DISCUSSÃO .................................................................................... 46
1. Ovos............................................................................................................................. 46
2. Período larval e de pré-pupa........................................................................................ 49
3. Período pupal............................................................................................................... 51
4. Período total (Ovo a adulto) ........................................................................................ 51
5. Exigências térmicas das fases imaturas....................................................................... 53
6. Adulto.......................................................................................................................... 57
IV. CONCLUSÕES............................................................................................................... 60
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................. 61
viii
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I: Aspectos morfológicos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera,
Coccinellidae)
Figs. 1-2. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): posturas. 1, ovos recém-postos com coloração
amarelada; 2, ovos com coloração acinzentada, mostrando formação dos embriões............ 16
Figs. 3-4. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): ovos. 3, cório; 4, detalhe da micrópila............... 17
Figs. 5-8. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): larvas, vista dorsal. 5, 1
o
ínstar; 6, 2
o
ínstar; 7, 3
o
ínstar; 8, 4
o
ínstar................................................................................................................... 18
Figs. 9-14. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): larvas, cabeça. 9, vista dorsal, 10, vista ventral;
11, antena; 12, ocelos; 13, mandíbula esquerda, vista ventral; 14, dentículos do retináculo
da mandíbula ......................................................................................................................... 19
Figs. 15-16. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): larva. 15, pronoto; 16, vista dorso-lateral...... 20
Figs. 17-19. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): larva. 17, perna; 18, cerdas da tíbia; 19, garra
tarsal ...................................................................................................................................... 21
Figs. 20-24. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): larva. 20, segmentos abdominais; 21,
espiráculo; 22, estrumas; 23, urômero; 24, calazas............................................................... 22
Figs. 25-29. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): pré-pupa. 25, em repouso, vista lateral; 26,
movimento ascendente, vista lateral; 27, vista dorsal; pupa. 28, vista dorsal; 29, vista
lateral ..................................................................................................................................... 23
Figs. 30-34. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): forma melânica. 30, vista dorsal; 31, vista
ventral; 32, cabeça; 33, pronoto e cabeça; 34, meso e metatórax......................................... 24
ix
Figs. 35-39. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): forma não melânica. 35, vista dorsal; 36, vista
ventral; 37, cabeça; 38, pronoto e cabeça; 39, meso e metatórax.......................................... 25
Figs. 40-43. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): adulto, cabeça. 40, vista dorsal; 41, vista
ventral; 42, antena; 43, sensilas do último artículo da antena............................................... 26
Figs. 44-49. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): adulto. 44, antena; 45, labro; mandíbulas. 46,
esquerda; 47, direita; 48, maxila; 49, lábio............................................................................ 27
Figs. 50-53. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): adulto. 50, cerdas da mandíbula; 51, prosteca;
52, maxila; 53, lábio .............................................................................................................. 28
Figs. 54-59. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): adulto. 54, pronoto; 55, detalhe das
pontuações do pronoto; 56, processo prosternal; 57, élitro; 58, epipleura; 59, cerdas da
epipleura ................................................................................................................................ 29
Figs. 60-63. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): adulto. 60, asa membranosa; pernas. 61,
anterior; 62, média; 63, posterior........................................................................................... 30
Figs. 64-67. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): pernas do adulto. 64, anterior; 65, média; 66,
posterior; 67, garra tarsal....................................................................................................... 31
Figs. 68-71. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): macho. 68, abdome; tégmen. 69, vista dorsal;
70, vista lateral; 71, sifão....................................................................................................... 32
Figs. 72-73. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): fêmea. 72, abdome; 73, genitália................... 33
x
CAPÍTULO II: Aspectos biológicos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera,
Coccinellidae)
Figs. 1-2. 1, Tipuana tipu (Benth.) Kuntze; 2, potes plásticos (5,0 X 4,5 cm)...................... 45
Figs. 3-7. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): imaturos. 3, ovos; 4, ovos antes da eclosão; 5,
eclosão; 6, larvas sobre massa de ovos; 7, canibalismo de ovos........................................... 47
Fig 8. Período total de desenvolvimento de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório,
sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12 horas e UR de 70 ± 10%............................. 52
Fig. 9. Duração em dias, velocidade de desenvolvimento (1/D) e temperatura base (Tb) dos
estágios de ovo e período larval e pré-pupa de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866), estimados a
partir das temperaturas constantes 17, 21, 25 e 29
o
C, fotoperíodo 12:12 horas e UR de 70 ±
10%........................................................................................................................................ 55
Fig. 10. Duração em dias, velocidade de desenvolvimento (1/D) e temperatura base (Tb)
dos estágios de pupa e ovo-adulto de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866), estimados a partir das
temperaturas constantes 17, 21, 25 e 29
o
C, fotoperíodo 12:12 horas e UR de 70 ± 10%..... 56
Figs. 11-14. Olla v-nigrum (Mulsant, 1866): forma melânica. 11, imediatamente após a
emergência, vista dorsal; 12, vista ventral; 13, coloração intermediária; 14, coloração
definitiva................................................................................................................................ 59
xi
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO II: Aspectos biológicos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) (Coleoptera,
Coccinellidae)
Tabela I. Média da duração (dias) dos estágios de desenvolvimento de Olla v-nigrum
(Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12 horas e UR
de 70 ± 10%........................................................................................................................... 48
Tabela II. Viabilidade e sobrevivência (%) dos estágios de desenvolvimento de Olla v-
nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12
horas e UR de 70 ± 10%........................................................................................................ 48
Tabela III. Temperatura base (Tb), constante térmica (K), equação da velocidade do
desenvolvimento (1/dias) e coeficiente de determinação (R
2
) para as fases imaturas de Olla
v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12
horas e UR de 70 ± 10%........................................................................................................ 54
Tabela IV. Proporção (%), razão sexual e padrões de coloração (forma melânica e não
melânica) de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas,
fotoperíodo de 12:12 horas e UR de 70 ± 10% ..................................................................... 58
xii
RESUMO
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) é uma espécie neártica e neotropical utilizada no controle
biológico de psilídeos e afídeos de diversas plantas. Em Curitiba é encontrada alimentando-
se de Platycorypha nigrivirga Burckhardt, 1987 (Hemiptera, Psyllidae) em Tipuana tipu
(Benth.) Kuntze (Fabaceae), espécie comumente utilizada na arborização urbana. Este
trabalho foi realizado com o objetivo de estudar os aspectos morfológicos e biológicos de
O. v-nigrum. Foram realizados estudos morfológicos das formas imaturas e dos adultos,
com a inclusão de novos dados: ovos sem ornamentações no cório, exceto na região da
micrópila. Antenas das larvas com três artículos; sutura cefálica em forma de lira;
mandíbulas simétricas; estrumas dorsais e ventrais em placas no meso, metanoto e abdome;
espiráculos anulares rodeados por cerdas fortes. Pupa com inúmeras máculas no pro, meso
e metanoto, élitros e abdome. Adultos com mandíbulas assimétricas; pernas média e
posterior com esporão tibial; asa membranosa com veia empusal longa; abdome com linha
oblíqua, macho com seis segmentos visíveis e fêmea com cinco; genitália do macho com
lobo basal projetado em dentes; ápice do sifão bifurcado em ângulo obtuso; genitália da
fêmea com ducto longo, ligado à porção lateral da bursa; sem infundíbulo. O ciclo
biológico foi estudado nas temperaturas de 17, 21, 25 e 29
o
C. A duração de cada período de
desenvolvimento diminuiu com o aumento da temperatura. Na fase de ovo, a maior
viabilidade e menor tempo de incubação ocorreram à 29
o
C. A sobrevivência entre as larvas
foi maior à 25
o
C. Na fase de pré-pupa não houve mortalidade e na de pupa ocorreu apenas à
17
o
C. A fase de larva/pré-pupa apresentou a menor temperatura base (10,88
o
C), com
constante térmica de 165,19 graus-dia; portanto, foi a mais tolerante à baixas temperaturas.
Apenas à 25
o
C observou-se maior proporção de formas claras. Entre as formas melânicas o
maior número de machos foi obtido à 17 e 29
o
C e à 21 e 25
o
C a razão sexual foi de 0,50;
para as formas não-melânicas, à 17 e 21
o
C não ocorreram fêmeas e à 25 e 29
o
C houve
predominância de machos.
xiii
ABSTRACT
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) is a neartic and neotropical species used in biological
control of psyllids and aphids of several plants. In Curitiba it is found feeding on
Platycorypha nigrivirga Burckhardt, 1987 (Hemiptera, Psyllidae) in Tipuana tipu (Benth.)
Kuntze (Fabaceae), species used in urban arborization. This work was carried out with the
objective to study the morphological and biological aspects of O. v-nigrum. Morphological
studies of the immature forms and the adults had been made, with the inclusion of new
data: eggs without ornamentation on the chorion, except on the region of micropylar
processes. Larvae with antenna three segmented; with suture in form of lyre in the head;
symmetrical jaws; dorsal and ventral strumae on plates of the meso, metanotum and
abdomen; annular spiracles with strong bristles. Pupa with several spots on pro, meso and
metanotum, elytron and abdomen. Adults with assymmetrical jaws; median and posterior
legs with tibial spurs; membranous wing with long empusal vein; abdomen with oblique
line, male with six visible segments and female with five ones; male genitalia with
projected basal lobe with teeth; apex of the sipho branched off in obtuse angle; female
genitalia with long duct to the lateral portion of bursa; without infundibulum. The
biological cycle was studied at the temperatures of 17, 21, 25 and 29
o
C. The duration of
each life stage decreased as the increased of the temperature. The higher survival and the
lower incubation time in the egg occurred at 29
o
C. Larval survival was higher at 25
o
C. In
the prepupa stage there is not mortality and for pupa there is mortality only at 17
o
C. The
lowest threshold temperature (10.88
o
C) occurred in the larvae/prepupa stage, with thermal
constant of 165.19 degree-days; therefore, it was most tolerant to the low temperatures. At
25
o
C was observed a higher proportion of non melanic forms. As to the melanic forms, was
obtained a higher number of males at 17 and 29
o
C, while the sex ratio was 0.50 at 21 and
25
o
C; concerning the non melanic forms, no females were observed at 17 and 21
o
C whereas
at 25 and 29
o
C was observed a predominance of males.
1
INTRODUÇÃO GERAL
A família Coccinellidae pertence à ordem Coleoptera e apresenta cerca de 6.000
espécies, distribuídas em 360 gêneros (VANDENBERG 2002).
Suas espécies possuem habitats bastante diversificados e a maioria é considerada
predadora, alimentando-se de afídeos, de outros Hemiptera e de ácaros fitófagos. Possuem
grande importância econômica devido à sua atividade no controle de pragas (BOOTH et al.
1990). Seu hábito predador faz com que muitas espécies sejam importadas para
implantação em programas de controle biológico (BALDUF 1935). Têm grande capacidade
de encontrar e de manter isoladas populações da presa e possuem alta taxa de consumo
alimentar. O comportamento do predador, a cultura onde é utilizado e o modo de utilização
são características importantes na utilização de membros desta família como agentes de
controle biológico (HODEK & HONEK 1996).
O controle biológico pode ser atingido de forma natural, criando-se, no campo,
condições favoráveis para a sobrevivência dos inimigos naturais ou, de forma aplicada,
incrementando-se sua população através de liberações massais de predadores criados em
laboratório. No entanto, o sucesso da utilização desse método depende do conhecimento da
biologia e da ecologia das pragas e de seus respectivos inimigos naturais.
Esses estudos de campo se iniciam com a identificação das espécies envolvidas
(pragas e inimigos naturais) para, a seguir, procederem-se estudos de seus ciclos biológicos
e de sua história natural. Além disso, os estudos devem incluir a previsão das necessidades
alimentares e nutricionais, bem como da regulação populacional e formas de liberação no
campo (COCK 1986).
A maioria das espécies da subfamília Coccinellinae é predadora (GORDON 1985) e
dentre elas destaca-se Olla v-nigrum (Mulsant, 1866), que possui uma enorme lista
sinonímica e por isso é muitas vezes citada como Olla abdominalis (Say, 1824); sendo
assim, muitos guias de identificação norte-americanos continuam a utilizar o nome
incorreto da espécie (VANDENBERG 1992).
Alguns estudos foram realizados com essa espécie, a fim de se observar seu
potencial como agente de controle biológico. Segundo GORDON (1985), membros do
gênero são predadores de afídeos, com presas específicas, como Aphis pomi de Geer, 1773,
2
Chromaphis juglandica (Kaltenbach, 1843), Monellia caryella (Fitch, 1855), Monelliopsis
californica (Essig, 1912), Monelliopsis caryae (Monell, 1879) e Phorodon humuli
(Schrank, 1801).
Nos Estados Unidos, VANDENBERG (1992) coletou O. v-nigrum alimentando-se
de Chromaphis juglandicola (Kaltenbach, 1843) em nogueira, Myzus persicae (Sulzer,
1776) em pessegueiro e Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758) em cerejeira. Neste trabalho
também é relatada sua ocorrência em pomares de maçã, predando Dysaphis plantaginea
(Passerini, 1860). Em laboratório, Therioaphis trifolii (Monell, 1882) e Acyrthosiphon
pisum (Harris, 1776) são aceitos como presa, mas O. v-nigrum raramente é coletada em
vegetação baixa, onde estas espécies ocorrem.
O. v-nigrum possui grande capacidade de dispersão e é inimigo natural de
Heteropsylla cubana Crawford, 1914, psilídeo que ataca Leucaena leucocephala (Lam.) de
Wit (Fabaceae) (CHAZEAU et al. 1991). Na Flórida, foi encontrada predando Diaphorina
citri Kuwayama, 1907 em pomares de citrus (MICHAUD 2001).
Nos trópicos, acredita-se que psílideos de leguminosas constituem o principal grupo
a ser utilizado como presa. No Brasil, MACHADO (1982) e KATO et al. (1999)
observaram larvas e adultos de O. v-nigrum alimentando-se de Psylla sp. em Caesalpinia
peltophoroides Benth. (sibipiruna) (Fabaceae), árvore utilizada na ornamentação urbana.
BADO & RODRÍGUEZ (1997) observaram O. v-nigrum alimentando-se de Psylla sp. e
dos afídeos Hyadaphis sp., Schizaphis graminum (Rondani, 1852), Myzus sp. e
Macrosiphum sonchii (del Guercio, 1917). No Estado do Rio de Janeiro foi encontrada
predando Toxoptera citricida (Kirkaldy, 1907) (Aphididae), praga de plantas cítricas
(CASSINO & RODRIGUES 2004).
Tipuana tipu (Benth.) Kuntze (Fabaceae) é uma planta originária da Bolívia e norte
da Argentina e é muito utilizada na arborização urbana em diversas cidades brasileiras do
sudeste e sul (LORENZI et al. 2003).
Em 2000, Platycorypha nigrivirga Burckhardt, 1987 (Psyllidae) foi encontrada
infestando árvores de Tipuana tipu em Curitiba, PR, único hospedeiro relatado no Brasil.
Ataca ramos novos, pecíolos e folhas, causando encarquilhamento, manchas e queda das
folhas. O líquido secretado por P. nigrivirga, em forma de gotículas brancas e viscosas
deixa as folhas cobertas por fumagina e caem sobre os carros estacionados sob as árvores,
3
manchando-os de branco. Foi observado pico populacional deste psilídeo no final da
primavera e início do verão; no fim da primavera começam a aparecer predadores, como
Olla v-nigrum e Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763), causando um forte declínio na
população (SANTANA et al. no prelo).
Este trabalho tem como objetivo estudar a morfologia dos imaturos e adultos, bem
como aspectos biológicos de Olla v-nigrum, tendo em vista que os trabalhos que enfocam a
morfologia tratam apenas do padrão de coloração e genitália e os de biologia não foram
realizados utilizando como alimento Platycorypha nigrivirga, espécie praga de plantas
utilizadas na arborização de cidades do sudeste e sul do Brasil.
CAPÍTULO I
ASPECTOS MORFOLÓGICOS DE
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866)
(COLEOPTERA, COCCINELLIDAE)
5
I. INTRODUÇÃO
O gênero Olla Casey, 1899 é amplamente distribuído nas Américas temperada e
tropical e juntamente com os gêneros Cirocolla Vandenberg, 1992, Spiloneda Casey, 1899,
Paraneda Timberlake, 1847, Clynis Mulsant, 1850, Neda Mulsant, 1850, Mononeda
Crotch, 1874, Neoharmonia Crotch 1874, Procula Mulsant, 1850 e Spilindolla
Vandenberg, 1996 formam o grupo dos Coccinellini neotropicais (VANDENBERG 1992,
1996).
Olla difere dos grupos próximos principalmente por caracteres da genitália do
macho e da fêmea, sendo reconhecidas atualmente cinco espécies: O. v-nigrum (Mulsant,
1866), O. timberlakei Vandenberg, 1992, O. hageni Vandenberg, 1992, O. roatanensis
Vandenberg, 1992 e O. lacrimosa Vandenberg, 2004.
Essas espécies são primariamente predadoras de afídeos e psilídeos e têm
preferencialmente habitat arbóreo, sendo também encontradas em arbustos altos. São muito
similares nos hábitos e, no caso dos adultos, são freqüentemente confundidas quando não se
examina sua genitália (VANDENBERG 1992), um caráter importante na separação das
espécies. Além disso, as formas melânicas podem apresentar semelhanças com espécies de
Chilocorinae, das quais diferem em inúmeras características, como por exemplo, ausência
de clípeo projetado lateralmente dividindo os olhos (GORDON 1985).
O estudo da morfologia das formas imaturas, especialmente dos grupos
holometábolos, é uma fonte adicional de informação taxonômica que infelizmente não é
utilizada para muitos grupos. De acordo com VAN EMDEN (1957), caracteres dos
imaturos podem ser importantes na identificação de espécies e podem ajudar na
confirmação ou reorganização da classificação e filogenia dos grupos previamente
classificados com base na morfologia dos adultos.
REES et al. (1994) ressaltam a importância da identificação de estágios larvais de
Coccinellidae, já que este grupo tornou-se importante em programas de controle biológico,
e confeccionaram uma chave ilustrada para larvas de 46 gêneros norte-americanos.
BOVING (1916) fez uma breve descrição das larvas de Coccinellidae presentes na
coleção do Museu Nacional do Estados Unidos, diferenciando larvas de nove tribos e cita
que as larvas podem ser confundidas com algumas espécies de Chrysomelidae, mas
6
distinguem-se destas por possuir mandíbulas com base larga e retináculo presente, todas
com três ocelos, com pernas longas e cerdas ao longo do corpo (STEHR 1991). Este
mesmo autor destaca que as larvas de Coccinellini podem ser distinguidas das de outras
tribos por possuírem sutura epicranial em forma de lira, ápice bidenteado da mandíbula,
terceiro artículo da antena reduzido e placas do corpo bem desenvolvidas.
PHUOC & STEHR (1974) estudaram pupas de 32 gêneros e 49 espécies,
principalmente norte-americanas, incluindo Olla v-nigrum, a fim de fornecer informações
para o entendimento das relações entre as espécies de Coccinellidae.
MACHADO (1982), em dissertação de mestrado, trabalhou com dados de
morfologia e biologia de Olla v-nigrum, alimentando-se de Psylla sp. em Caesalpinia
peltophoroides Benth. (sibipiruna) (Fabaceae).
VANDENBERG (1992) revisou o gênero Olla, descrevendo novas espécies e
acrescentando dados morfológicos de adultos e imaturos, além de dados biológicos. Nesse
mesmo trabalho compara a pupa de O. v-nigrum com a de O. hageni.
BADO & RODRÍGUEZ (1997) descreveram os aspectos biológicos e morfológicos
dos imaturos e do adulto de O. v-nigrum, enfocando apenas o tamanho e coloração dos
estágios.
Existem poucos trabalhos sobre morfologia de espécies brasileiras de Coccinellidae.
Os mais relevantes tratam de diferentes grupos, incluindo espécies fitófagas.
RIBEIRO & ALMEIDA (1989) descreveram os estágios imaturos de Epilachna
spreta (Mulsant, 1850), E. paenulata (Germar, 1824), E. cacica (Guérin, 1844) e E.
clandestina (Mulsant, 1850), incluindo aspectos observados em microscopia de varredura.
ALMEIDA & MILLÉO (1998) estudaram a morfologia e aspectos biológicos de
Psyllobora gratiosa Mader, 1958, espécie micófaga encontrada alimentando-se de Oidium
sp., fungo muito comumente encontrado em Hydrangea hortensis Sm. (hortênsias)
(Hydrangeaceae) e discutiram as estruturas dos imaturos com as demais espécies de
fitófagos.
FERREIRA & ALMEIDA (2000) descreveram os estágios imaturos de Eupalea
reinhardti Crotch, 1874, um predador de psilídeos em sibipiruna e Tipuana tipu (Benth.)
Kuntze (tipuana) (Fabaceae), espécies utilizadas na arborização urbana no Estado do
Paraná.
7
SILVA et al. (2005) estudaram os imaturos e adultos de Coccidophilus citricola
Brèthes, 1905, predador de Aspidiotus neri Bouché, 1833 (cochonilha-de-carapaça)
(Diaspididae), praga de citros, utilizando abóboras híbridas como substrato para o
diaspidídeo.
Considerando a escassez de informações detalhadas sobre morfologia de imaturos e
adultos de Olla v-nigrum, este trabalho teve como objetivo a redescrição das formas
imaturas e do adulto.
8
II. MATERIAL E MÉTODOS
Os adultos utilizados para o estudo foram coletados em Curitiba, Estado do Paraná,
em Tipuana tipu (Benth.) Kuntze (Fabaceae), espécie conhecida popularmente como
tipuana, e foram mortos em acetato de etila. Os imaturos foram criados em laboratório e
fixados em álcool 70%.
Para o estudo dos caracteres morfológicos, os exemplares foram previamente
aquecidos em água destilada com uma gota de detergente até a fervura, para a limpeza do
material. Em seguida, foram fervidos em hidróxido de potássio (KOH) 10% para
amolecimento do exoesqueleto e remoção dos restos de tecidos.
As dissecções foram realizadas em placas de petri com água, sob
estereomicroscópio com auxílio de pinças e estiletes. As diferentes partes do exoesqueleto
foram estudadas em placas de petri com fundo de areia fina e branca, água e algumas gotas
de álcool, para quebrar a tensão superficial. Para as peças bucais, antenas, pernas, asa
posterior e genitália (masculina e feminina) foram preparadas lâminas, com uma gota de
glicerina e cobertas com lamínula. Após o estudo, as peças foram acondicionadas em
microtubos contendo glicerina.
Os desenhos foram realizados em estereomicroscópio Zeiss Stemi SV6 e
microscópio M20 Zeiss Standard 20, ambos com câmara clara acoplada. As fotos foram
feitas em máquina fotográfica digital Sony DSC-575 Cyber-shot, acoplada a microscópio
esteroscópico Zeiss Stemi 2000-C. As medidas de ovo, larva, pupa e adulto foram
realizadas em estereomicroscópio Wild M5 com ocular micrométrica. A descrição da
coloração dos ovos foi feita antes da sua fixação.
Com o objetivo de melhor visualizarem-se alguns caracteres externos, fotografias
foram feitas em microscópio eletrônico de varredura, no Centro de Microscopia Eletrônica
da Universidade Federal do Paraná e no Instituto de Tecnologia para o Desenvolvimento
(LACTEC). Para fixação do material, este foi imerso em glutaraldeído 2,5% e tampão
cacodilato 0,1M, pH 7,2 por 2 horas em temperatura ambiente. Logo após, o material foi
lavado em tampão cacodilato de Sódio 0,1M, por três vezes a 10 minutos cada. A pós-
fixação foi realizada com tetróxido de ósmio 1% em tampão cacodilato de sódio 0,1M, por
15 minutos, no escuro e em temperatura ambiente. A segunda lavagem ocorreu em tampão
9
cacodilato de sódio 0,1M por três vezes. No processo de desidratação, o material passou
por soluções de álcool 50%, 70%, 90% e 100%, com duração de 10 a 20 minutos cada. O
ponto crítico, em CO
2
, foi feito no aparelho BAL-TEC CPD-030. Após a fixação e
desidratação, o material foi levado ao metalizador SCD030- Balzers Union FL 9496, onde
sofreu metalização em ouro. A observação dos exemplares ocorreu em Microscópio
Eletrônico de Varredura Jeol JSM - 6360 LV.
10
III. RESULTADOS
1. Formas imaturas
1.1. Ovo
Fusiforme, com ápice e base arredondados, esta parcialmente truncada no ponto de
ligação com o substrato. Comprimento de 1,20 a 1,28 mm e largura variando de 0,48 a 0,56
mm. Inicialmente de coloração amarelada (Fig. 1); acinzentados próximo à eclosão,
evidenciando o desenvolvimento do embrião (Fig. 2). Cório translúcido e frágil, liso, sem
ornamentações (Fig. 3), exceto na região da micrópila, esta com estruturas tubulares e
arredondadas ao redor do ápice do ovo (Fig. 4).
1.2. Larva
Larvas do tipo eruciforme; os quatros ínstares com corpo achatados dorso-
ventralmente, alongados. Tórax com três segmentos e abdome com nove, sendo o último o
urômero; extremidade do último segmento com uma estrutura amarelada (órgão anal), para
a fixação da larva ao substrato.
1.2.1. Larva de primeiro ínstar
Corpo alongado, com comprimento variando de 1,92 a 2,52 mm e largura de 0,56 a
0,84 mm (Fig. 5). Cabeça negra e corpo de coloração negra, exceto por duas máculas
amareladas nas estrumas dorso-laterais do primeiro segmento abdominal e por linha
mediana longitudinal esbranquiçada.
1.2.2. Larva de segundo ínstar
Corpo alongado, com comprimento variando de 3,28 a 3,48 mm e largura de 0,84 a
1,04 mm (Fig. 6). Coloração geral negra, com margem lateral superior do pronoto
11
esbranquiçada; mesonoto com linha mediana longitudinal amarelada e metanoto com
mácula amarelada na região central; máculas amareladas nas estrumas dorso-laterais do
primeiro segmento abdominal e em todas as estrumas do quarto segmento abdominal.
1.2.3. Larva de terceiro ínstar
Corpo alongado, com comprimento variando de 3,60 a 5,41 mm e largura de 1,12 a
1,91 mm (Fig. 7). Cabeça com região da fronte amarelada e com faixa posterior negra.
Coloração geral negra, com número maior de máculas amareladas que o ínstar anterior.
Margem lateral superior do pronoto esbranquiçada e com porção final da região mediana
amarelada; região mediana do meso e metanoto com grande mácula central amarelada.
Primeiro segmento abdominal com máculas amareladas nas estrumas dorso-laterais e, no
quarto segmento abdominal, todas as estrumas com máculas de mesma coloração; do
segundo ao oitavo segmento abdominal, com exceção do quarto, com uma mácula
amarelada central presente.
1.2.4. Larva de quarto ínstar
Corpo alongado, com comprimento variando de 7,50 a 7,83 mm e largura de 2,58 a
2,66 mm. Coloração geral negra, com muitas máculas amareladas de tamanho maior do que
as do ínstar anterior (Fig. 8).
Cabeça quadrangular, mais larga que longa, achatada dorso-ventralmente e com
finas cerdas distribuídas por toda sua extensão. Região frontal com coloração amarelada e
borda posterior negra (Fig. 8). Sutura epicraniana em forma de lira (Fig. 9). Antenas com
três artículos (Fig. 11), sendo o primeiro mais largo e duas vezes mais longo que o segundo,
este com três cerdas, e o último reduzido em forma de espinho. Três ocelos dispostos atrás
das antenas (Fig. 12). Labro quadrangular com bordas arredondadas (Fig. 9). Mandíbulas
esclerotinizadas, simétricas, com dois dentes apicais afilados; com duas cerdas látero-
externas longas, a maior na base e acima desta outra mais fina e um pouco menor que a
primeira (Fig. 13); mola reduzida e retináculo afilado com dentículos (Fig. 14). Palpo
maxilar com três artículos, o último mais longo que largo, com sensilas no ápice e sem
12
cerdas longas (Figs. 9-11). Lábio com gula e mento distintos, palpo com dois artículos, o
apical com metade do comprimento do segundo (Fig. 10).
Pronoto com região marginal amarelada e região central negra; fortemente
esclerotinizado, com duas placas, separadas por linha mediana fina (Fig. 8); com finas
cerdas e calazas (Fig. 15). Região mediana do meso e metanoto com grande mácula
amarelada, entre as placas; meso e metanoto com duas placas bem desenvolvidas e cada
uma com estrumas dorsais e laterais (Fig. 16); as laterais de coloração amarelada (Fig. 8).
Pernas anteriores, médias e posteriores de coloração negra, bem desenvolvidas e pilosas
(Figs. 8, 16, 17 e 18), semelhantes em estrutura em todos os segmentos torácicos; ápice da
tíbia com cerdas clavadas (Fig. 19); tarsúngulo com dente basal subquadrangular, ápice
afilado e com cerda na base (Fig. 19).
Segmentos abdominais com quatro placas tergais, cada uma com estrumas e finas
cerdas (Figs. 8, 20 e 22). Primeiro segmento abdominal com máculas amareladas nas
estrumas dorso-laterais (Fig. 8); todas as estrumas do quarto segmento abdominal com a
mesma coloração amarelada. Estrumas laterais amareladas em todos os segmentos, com
exceção do último; região central do primeiro ao oitavo segmento com máculas amareladas.
Primeiro ao oitavo segmento com um par de espiráculos laterais cada um (Figs. 16 e 20).
Espiráculos anulares, sem estruturas internas, rodeados por cerdas fortes (Fig. 21). Urômero
com calazas (Figs. 23 e 24). Ventralmente, cada segmento com par de estrumas.
1.3. Pré-pupa
Morfologicamente semelhante à larva de quarto ínstar, difere desta pelo corpo
arqueado ventralmente e preso ao substrato pelo urômero (Figs. 25-27). Comprimento
variando de 4,41 a 4,66 mm e largura de 2,45 a 2,50 mm. Quando molestada, com
movimentos ascendentes e descendentes (Fig. 26).
1.4. Pupa
Corpo arredondado, convexo, com cabeça projetada para baixo (Figs. 28 e 29).
Comprimento de 4,08 a 5,00 mm e largura de 2,83 a 3,66 mm. Pronoto subquadrado,
13
castanho, com oito máculas negras, quatro pequenas na margem anterior quatro grandes na
base. Meso e metanoto com duas grandes máculas cada um (Fig. 28). Pernas negras. Élitros
de coloração castanho escura com quatro máculas negras, sendo três basais e uma mediana.
Abdome com sete segmentos visíveis, de coloração amarelada e esbranquiçada; primeiro
segmento sem máculas, segundo com quatro, terceiro ao quinto com seis, sexto com quatro
e sétimo com duas máculas negras (Figs. 28 e 29). Pleuras abdominais subquadradas (Fig.
29). Membranas intersegmentares, entre o terceiro e quarto, quarto e quinto, quinto e sexto
e sexto e sétimo segmentos evidentes (Figs. 28 e 29). Espiráculos abdominais pequenos,
circulares, entre as máculas laterais do tergo (Fig. 29).
2. Adulto
Comprimento dos machos variando de 3,91 mm a 5,75 mm e largura de 3,25 a 4,66
mm e fêmeas com comprimento de 5,58 a 6,25 mm e largura de 4,58 a 5,16 mm. Corpo
robusto, ovalar, com superfície dorsal fortemente convexa.
Padrão de coloração com formas melânica e não melânica bem distintas. Forma
melânica com coloração dorsal negra (Fig. 30), pronoto com margem apical esbranquiçada
(Fig. 33) e cada élitro com uma mácula quadrangular irregular alaranjada (Fig. 30).
Coloração ventral geral negra (Fig. 31). Peças bucais e antenas castanhas (Figs. 31-33).
Mesoesterno com uma pequena mácula triangular castanho clara, entre as pernas médias.
Meso e metaepimero esbranquiçados a amarelados (Fig. 34). Tarsos castanhos (Fig. 31).
Abdome castanho, com as porções laterais do primeiro segmento visível esbranquiçadas.
Forma não melânica com coloração dorsal amarelo pálida (Fig. 35), pronoto com
sete máculas negras, sendo três basais, duas apicais e duas pequenas laterais (Fig. 38). Cada
élitro com oito máculas negras, quatro apicais em fileira transversal, abaixo do calo elitral,
a sutural maior, triangular, as demais arredondadas; três máculas medianas, sendo a
próxima da sutura em meia lua, as outras duas arredondadas; a última próxima à margem
elitral (Fig. 35). Coloração ventral castanha (Fig. 36). Antenas e peças bucais castanhas
(Figs. 36-38). Coloração do mesoesterno castanho clara e do metaesterno castanho escura,
este com uma mácula castanho clara entre as pernas médias, em forma de V invertido.
Meso e metaepisterno, meso e metaepimero castanhos claros, com a porção basal do
14
metaepisterno castanho escura (Fig. 39). Abdome castanho, com as porções laterais do
primeiro segmento visível esbranquiçadas (Fig. 36).
Cabeça castanho escura com uma mácula em forma de W castanho clara em ambas
as formas (Figs. 32 e 37); prognata, encaixada no pronoto até a altura dos olhos (Figs. 33 e
38); com pequenas cerdas (Fig. 40); fronte com largura de cerca de duas vezes a largura dos
olhos; estes emarginados e finamente facetados. Antena clavada, com 11 artículos, com
muitas sensilas no último artículo (Figs. 41-44); escapo mais longo que o pedicelo, este
quadrangular. Clípeo sem linha de sutura e mais estreito que a fronte. Labro transverso,
quadrangular, com bordas laterais arredondadas e com cerdas (Figs. 33, 38, 40 e 45).
Mandíbulas bem desenvolvidas, assimétricas, com dois dentes apicais; mandíbula direita
com dente da mola mais afilado que o da mandíbula esquerda (Figs. 46 e 47); com cerdas
distribuídas por toda sua extensão (Figs. 46, 47 e 50) e prosteca com inúmeras cerdas
longas e grossas (Figs. 46, 47 e 51). Maxila com gálea e lacínia contendo cerdas longas
(Figs. 48 e 52); palpo maxilar com quatro artículos, o último fortemente securiforme (Figs.
41 e 48). Lábio com premento contendo curtas cerdas na margem anterior e ápice com
cerdas longas; palpo labial com três artículos, o ultimo mais estreito que os demais (Figs.
41, 49 e 53).
Pronoto com pontuação esparsa, fina e com secreção em forma de gota em alguns
pontos (Figs. 54 e 55). Processo prosternal alongado, com carena bem definida (Fig. 56).
Meso e metatórax firmemente conectados e mesotórax pequeno (Figs. 34 e 39).
Élitros com pontuação grossa e com minúsculas cerdas entre os pontos (Fig. 57).
Epipleura côncava, com cerdas finas na região mediana e em sua margem interna fileira de
cerdas em forma de espinho (Figs. 58 e 59). Asa membranosa com veia empusal longa (Fig.
60).
Pernas anteriores com coxa alongada e sem esporão tibial (Figs. 61 e 64); perna
média com coxa globosa e dois esporões tibiais (Figs. 62 e 65); perna posterior com coxa
transversal e dois esporões tibiais (Figs. 63 e 66). Tarso criptotetrâmero e garra
apendiculada, com dente subquadrado (Fig. 67).
Abdome com linha oblíqua. Macho com seis segmentos, o último pequeno,
triangular e fêmea com cinco segmentos (Figs. 68 e 72).
15
Genitália do macho com tégmen simétrico, lobo médio projetado, com dentes
apicais curvos, voltados para o centro; entre estes uma margem convexa e lateralmente com
pequenos lobos arredondados (Fig. 69); parâmeros simétricos, com longas cerdas (Figs. 69
e 70); sifão com grande cápsula sifonal e ápice bifurcado em ângulo obtuso (Fig. 71).
Genitália da fêmea com ducto espermático longo, ligado à porção lateral da bursa;
espermateca em formato de C, com glândula acessória; infundíbulo ausente; coxitos com
ápice mamiliforme e poucas cerdas (Fig. 73).
34
IV. DISCUSSÃO
Quanto à coloração dos ovos, os resultados encontrados foram semelhantes aos
observados por BADO & RODRÍGUEZ (1997) e VANDENBERG (1992). MACHADO
(1982) relatou que ovos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) são afilados no ápice e
estrangulados na base.
O cório sem ornamentações de O. v-nigrum difere do de outras espécies de
Coccinellidae. O cório dos ovos de Eupalea reinhardti Crotch, 1874 apresenta superfície
reticulada (FERREIRA & ALMEIDA 2000). RIBEIRO & ALMEIDA (1989) também
encontraram o padrão reticulado para ovos de Epilachna spreta (Mulsant, 1850), E.
paenulata (Germar, 1824) e E. clandestina (Mulsant, 1850).
Os quatro ínstares larvais diferem quanto ao tamanho e coloração das placas dorsais.
MACHADO (1982) descreveu a larva de primeiro ínstar e seus resultados conferem com o
do presente trabalho, com exceção do tamanho das larvas de terceiro e quarto ínstar. As
medidas de ovo, dos estágios imaturos e a coloração das larvas se assemelham aos descritos
por de VANDENBERG (1992) e BADO & RODRÍGUEZ (1997).
A larva de O. v-nigrum apresenta mandíbulas bidenteadas, típicas de predadores
(STEHR 1991). Eupalea reinhardti, espécie predadora de psilídeos, também possui esse
tipo de mandíbula, com dente afilado no ápice, retináculo com muitos dentículos e côndilo
com uma cerda longa na base e outra acima com um quarto do tamanho da primeira
(FERREIRA & ALMEIDA 2000). Em Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 a mandíbula
é muito semelhante à de O. v-nigrum, apresentando também, um retináculo afilado, porém
difere por possuir apenas um dente apical e uma cerda na região do côndilo (SILVA et. al.
2005). As mandíbulas de quatro espécies de Epilachna, E. spreta (Mulsant, 1850), E.
paenulata (Germar, 1824), E. cacica (Guérin, 1844) e E. clandestina (Mulsant, 1850),
tipicamente fitófagas, apresentam mandíbulas com cinco dentes serreados (RIBEIRO &
ALMEIDA 1989), assim como Psyllobora gratiosa Mader, 1958, espécie micófaga, com
retináculo com dois dentes e mola bem desenvolvida (ALMEIDA & MILLÉO 1998).
Os espiráculos da larva de O. v-nigrum são anulares como na maioria dos
Coccinellidae, e sem qualquer estrutura interna, diferindo dos de Eupalea reinhardti
(FERREIRA & ALMEIDA 2000) e de Epilachna spreta (RIBEIRO & ALMEIDA 1989),
35
que apresentam estruturas semelhantes à membranas internas. Além disso, não apresentam
calazas, mas apenas cerdas em forma de espinho.
A pupa de O. v-nigrum e O. hageni Vandenberg, 1992, duas espécies próximas, são
muito semelhantes, distinguindo-se pelo padrão de coloração (VANDENBERG 1992). Em
O. v-nigrum as membranas intersegmentares são bem evidentes desde o terceiro segmento
abdominal, diferindo das observações de PHUOC & STEHR (1974), que relatam a
presença de tais membranas à partir do quarto segmento. Estes autores comentam que esta
característica é uma adaptação morfológica dos Coccinellinae, que permite o movimento do
abdome e que O. v-nigrum é a única espécie entre os Coccinellini em que a pupa apresenta
corpo arredondado e glabro.
Devido ao polimorfismo do adulto, O. v-nigrum apresenta uma grande lista
sinonímica (GORDON 1985). Sua forma pálida pode ser confundida com adultos dos
gêneros Egleis Mulsant, 1850, Mulsantina Weise, 1906 e de gêneros próximos, mas a
diferenciação pode ser feita observando-se os esporões tibiais e o padrão da genitália
(VANDENBERG 1992).
O processo prosternal de O. v-nigrum é similar ao de O. lacrimosa Vandenberg,
2004 e distinta do de O. hageni, cuja carena é reduzida e marginal (VANDENBERG 1992,
2004). Apresenta linha oblíqua no abdome, como em O. hageni, O. timberlakei
Vandenberg, 1992 e O. lacrimosa e difere de todas as espécies do gênero pelo padrão de
genitália do macho e da fêmea. O ápice do sifão em O. v-nigrum é mais robusto, curto e
com as projeções em ângulo obtuso e o lobo médio com a margem convexa entre os dentes
do ápice, além de projeções laterais arredondadas na base de cada um dos dentes. Na fêmea
difere no formato da espermateca e da bursa (VANDENBERG 1992).
36
V. CONCLUSÕES
O estudo detalhado da morfologia dos imaturos e adultos de Olla v-nigrum permitiu
observar as seguintes características pela primeira vez:
- O ovo não apresenta ornamentações no cório, exceto na região da micrópila. Este
caráter pode ser utilizado na diferenciação de espécies de Coccinellidae;
- As antenas da larva possuem três artículos, o terceiro em forma de espinho;
- A larva apresenta mandíbulas simétricas, com retináculo afilado e com dentículos;
- Os espiráculos larvais são anulares, como na maioria dos Coccinellidae e rodeados
por cerdas fortes;
- A pupa possui membranas intersegmentares a partir do terceiro segmento
abdominal;
- Os adultos têm mandíbulas assimétricas;
- O pronoto apresenta pontuações finas, algumas com secreção em forma de gota;
- A superfície dos élitros apresenta pontuação grossa e com minúsculas cerdas entre
elas; epipleura com cerdas finas na região mediana e uma fileira de cerdas em forma
de espinho;
- A asa membranosa possui veia empusal longa.
CAPÍTULO II
ASPECTOS BIOLÓGICOS DE
Olla v-nigrum (Mulsant, 1866)
(COLEOPTERA, COCCINELLIDAE)
38
I. INTRODUÇÃO
A temperatura, juntamente com outros fatores, como fotoperíodo, umidade relativa
e fonte alimentar pode influenciar na capacidade reprodutiva, fases de desenvolvimento e
no consumo das presas pelos Coccinellidae (HAGEN 1962; ALI & EL-SAEADY 1981;
HADDAD & PARRA 1984). Segundo HODEK & HONEK (1996), dentro de temperaturas
favoráveis, a taxa de desenvolvimento em todos os estágios aumenta com a elevação da
temperatura. Mas após alcançar a temperatura ótima, um aumento de temperatura produzirá
um pequeno ou nenhum aumento na taxa de desenvolvimento do inseto.
A variação térmica, associada ao tipo de alimentação, determina o número de
gerações produzidas a cada ano, e o grau de importância de cada fator varia
geograficamente. Além disso, em muitas espécies as populações de altas latitudes
desenvolvem-se mais rapidamente que as de baixa latitude (OBRYCKI & TAUBER 1982).
A resposta dos Coccinellidae à temperatura pode fornecer evidências para auxiliar
na avaliação da competitividade com outras espécies e da adaptação aos diferentes climas
(FRAZER & McGREGOR 1992).
Em programas de controle biológico, o tempo de desenvolvimento do predador
influi em sua capacidade de diminuir a população da presa. Se a taxa de desenvolvimento
em relação à taxa de desenvolvimento da presa for alta, o predador não é apto a controlar
esta, e conseqüentemente não será um bom agente de controle biológico (DIXON et al.
1997).
A partir de informações sobre o tempo de desenvolvimento em várias temperaturas,
pode-se calcular as exigências térmicas para seu desenvolvimento. No desenvolvimento de
cada estágio é necessária acumulação de energia, produto da temperatura ambiente e do
tempo no qual o inseto é exposto a essa temperatura (HODEK & HONEK 1996). As
necessidades térmicas do inseto são avaliadas pela constante térmica (K), expressa em
graus-dia (GD). Essa constante parte da hipótese de que a duração do desenvolvimento pela
temperatura é uma constante, sendo o somatório da temperatura computado a partir de um
limiar térmico inferior, chamado de temperatura base (Tb) (HADDAD & PARRA 1984).
39
Existem alguns estudos sobre a biologia de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866). Segundo
MACHADO (1982), o tempo médio de desenvolvimento do ovo a adulto foi de 19,4 dias à
25
o
C, sendo o tempo médio do período larval de 10,4 dias.
CHAZEAU et al. (1991) estudaram em temperatura ambiente (média de 25,7
o
C) a
biologia de O. v-nigrum sobre Heteropsylla cubana Crawford, 1914 (Psyllidae).
Observaram que o estágio mais curto do desenvolvimento foi o segundo ínstar e o mais
longo o quarto, mesmo excluindo a fase de pré-pupa.
BADO & RODRÍGUEZ (1997) observaram aspectos morfológicos e biológicos de
Olla v-nigrum, alimentada com diversos afídeos, como Hyadaphis sp. e Schizaphis
graminum (Rondani, 1852). Relatam que o tempo de desenvolvimento da larva ao adulto à
22
o
C foi de 25,47 dias e à 27
o
C de 18,90 dias. Também observaram o padrão de coloração
para duas gerações e encontraram um total de 53% de indivíduos da forma melânica e 47%
não-melânica na primeira geração, e na segunda, utilizando apenas formas claras,
obtiveram apenas adultos não melânicos.
KATO et al. (1999) criaram O. v-nigrum sobre Psylla sp., psilídeo de Caesalpinia
peltophoroides Benth. (sibipiruna) (Fabaceae), à 25
o
C e fotofase de 14 horas. A média do
período embrionário foi de 2,8 dias, com viabilidade de 55,5%. A duração do período de
ovo a adulto foi de 20,9 dias, não ocorrendo mortalidade nas fases de primeiro ínstar, pré-
pupa e pupa. A razão sexual encontrada foi de 0,55. A maior parte dos adultos (74,2%) era
melânica e não foi observada diferença entre os sexos; já na forma clara, 46,7% eram
machos e 53,3% fêmeas. Em algumas espécies a variação nos padrões de coloração é
delimitada pelo sexo, enquanto em outras não existe diferença que possa identificar o sexo
(HODEK & HONEK 1996).
Alguns estudos de biologia envolvendo diferentes espécies de Coccinellidae,
predadores ou fitófagos, foram desenvolvidos enfocando o efeito da temperatura,
fotoperíodo e tipo de alimento.
O desenvolvimento de Epilachna chrysomelina (Fabricius, 1775) foi estudado por
ALI & EL-SAEADY (1981), observando o efeito da temperatura, associado ao fotoperíodo
e ao tipo de alimentação oferecida. Para isso, utilizaram três temperaturas combinadas com
dois fotoperíodos, em quatro espécies vegetais diferentes. A duração do período larval foi
afetada pela temperatura e a maior duração ocorreu à 20
o
C, variando de 7,0 a 8,1 dias. A
40
temperatura ideal para o desenvolvimento larval foi 25
o
C, associada ao fotoperíodo de
14:10, com duração de 11,6 dias. A maior mortalidade ocorreu à 30
o
C (acima de 50%),
com um pequeno aumento na maior fotofase.
BUTLER (1982) estudou o desenvolvimento de Coccinella septempunctata
Linnaeus, 1758 em temperaturas constantes. Observou que a temperatura influencia a
duração de cada estágio e que quanto maior a temperatura, mais rápido o desenvolvimento.
As médias de desenvolvimento dos períodos de incubação, desenvolvimento larval e pupal
à 17
o
C foram de 13, 31,1 e 13 dias, enquanto que à 32,5
o
C foram de 2,0, 6,2 e 2,8 dias.
OBRYCKI & TAUBER (1982) testaram seis temperaturas no desenvolvimento de
Hippodamia convergens Guérin-Méneville, 1842 e observaram que a maior temperatura
(29,4°C) foi a melhor para o desenvolvimento e na menor temperatura (15,6°C) os estágios
desenvolveram-se mais lentamente. A mortalidade decresce conforme aumento da
temperatura e à 12,8
o
C todos os indivíduos morreram no terceiro ínstar. A temperatura base
encontrada para as fases de ovo, larva (incluindo pré-pupa), pupa e ciclo total foram de
10,3, 12,7, 12 e 12
o
C. A constante térmica necessária para o desenvolvimento total foi de
230,3 graus-dia acima de 12
o
C.
MILLER (1992) comparou o desenvolvimento de duas populações de Hippodamia
convergens em seis temperaturas constantes. Encontrou maior mortalidade (83%) à 17
o
C e
nenhuma larva sobreviveu além do terceiro ínstar à 13
o
C. Ocorreu diminuição no período
de desenvolvimento total conforme aumento da temperatura, variando de 51,9 dias à 17
o
C a
11,5 dias à 33
o
C. Comparou dados de temperatura base e constante térmica de várias
populações de H. convergens e concluiu que diferenças entre as populações podem ser
causadas devido a diversos fatores, como fotoperíodo, dieta, umidade relativa e diferença
na metodologia para estimar a temperatura basal.
Para Scymnus frontalis (Fabricius, 1787) foi encontrado o período total de 79,7 dias
à 15
o
C, reduzindo para 17,2 dias à 30
o
C, sendo que nessas temperaturas extremas a
porcentagem de emergência dos adultos foi menor. A temperatura base de ovo a adulto foi
de 11,7
o
C, com constante térmica de 312,2 GD (NARANJO et al. 1990).
XIA et al. (1999) estudaram o efeito de cinco temperaturas e da densidade da presa
Aphis gossypii Glover, 1877, sobre Coccinella septempunctata. A temperatura base do
estágio de ovo foi de 11,5
o
C, do período larval de 13,7
o
C e da pupa foi de 12,9
o
C. As
41
constantes térmicas foram de 42,0, 103,7 e 63,6 GD para os mesmos períodos de
desenvolvimento.
Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763) e Hippodamia convergens foram estudadas
por CARDOSO & LÁZZARI (2003), que obtiveram tempo de desenvolvimento menor
com o aumento da temperatura, sendo que à 25
o
C C. sanguinea e H. convergens
desenvolveram-se em 17,5 e 17,2 dias respectivamente. A mortalidade foi maior à 15
o
C,
sendo de 27,2% para C. sanguinea e 70% para H. convergens.
ALMEIDA & SILVA (2002) fizeram o primeiro registro de Harmonia axyridis
(Pallas, 1773) em Curitiba, Paraná, e comentam sua capacidade de desalojar espécies
nativas. Esta espécie tem ocorrido em conjunto com espécies nativas e comumente
encontradas na cidade, como por exemplo, Cycloneda sanguinea e O. v-nigrum
(comunicação pessoal, L.M. Almeida).
LANZONI et al. (2004) analisaram o desempenho de H. axyridis, Hippodamia
variegata (Goeze, 1777) e Adalia bipunctata (Linnaeus, 1758), alimentados com Myzus
persicae (Sulzer, 1776), à 25
o
C, tendo encontrado diferença significativa no
desenvolvimento pré-imaginal. H. axyridis teve um desenvolvimento mais lento que as
demais, concluindo que este fator não influenciou a capacidade de desalojar as espécies
nativas.
Um dos principais obstáculos na criação massal dos Coccinellidae é o canibalismo,
comportamento comum entre eles. Uma das vantagens é aumentar as chances dos
indivíduos encontrarem as presas, eliminando potenciais competidores e garantindo
disponibilidade de alimento quando este é escasso. No entanto, em criações de laboratório
uma forma de eliminá-lo é o isolamento da larva logo após sua eclosão (AGARWALA &
DIXON 1992; HODEK & HONEK 1996).
O objetivo deste estudo foi ampliar o conhecimento dos aspectos biológicos de Olla
v-nigrum utilizando como alimento Platycorypha nigrivirga Burckhardt, 1987 (Psyllidae)
em Tipuana tipu (Benth.) Kuntze (Fabaceae), enfocando a viabilidade, sobrevivência e
duração dos imaturos em quatro diferentes condições de temperatura. Além disso, estudar
as exigências térmicas das fases de desenvolvimento.
42
II. MATERIAL E MÉTODOS
1. Procedência do material
Os exemplares de Olla v-nigrum foram capturados manualmente em Tipuana tipu
(Benth.) Kuntze (Fabaceae) (Fig. 1), nas cidades de Curitiba, Estado do Paraná e São Paulo,
Estado de São Paulo. Para a coleta de galhos infestados com o psilídeo Platycorypha
nigrivirga Burckhardt, 1987 (Psyllidae) foi utilizada tesoura de poda para galhos mais
baixos (até 1,60 m) e podão para os mais altos. Os coccinelídeos foram acondicionados em
potes plásticos (5,0 X 4,5 cm) (Fig. 2) e os galhos infestados com psilídeos foram envoltos
em papel toalha e mantidos em sacos plásticos.
2. Criação estoque
Os bioensaios foram montados com insetos adultos obtidos a partir das posturas das
fêmeas coletadas no campo e mantidos em sala climatizada à 25
o
C, umidade relativa (UR)
70 ± 10% e fotoperíodo de 12:12 horas. Para a obtenção dos casais, os exemplares foram
separados com base no número de segmentos abdominais. Foram formados 10 casais para
obtenção das posturas, mantidos em potes plásticos transparentes (5,0 X 4,5 cm) (Fig. 2),
com tampa contendo uma abertura coberta com voal, forrados com papel filtro umedecido
com água destilada. Diariamente, em cada pote, foi colocada quantidade suficiente de
psilídeos para que não houvesse falta de alimento. A retirada das posturas era realizada
diariamente.
3. Aspectos biológicos
Os experimentos foram desenvolvidos em câmaras climatizadas (BOD), em quatro
temperaturas constantes, 17 ± 1
o
C, 21 ± 1
o
C, 25 ± 1
o
C e 29 ± 1
o
C, fotoperíodo 12:12 horas
e umidade relativa de 70 ± 10%, cujos registros foram feitos com o auxílio de termo-
higrômetro digital e observados diariamente.
43
Para discussão do período de desenvolvimento em função da latitude onde os
insetos são criados, as informações foram obtidas de TRUST (2000).
3.1. Determinação do período de incubação e viabilidade
Foram separados 200 ovos, divididos em quatro grupos de 50, um para cada
tratamento. Os ovos foram mantidos em placas de petri de vidro, com 6,0 cm de diâmetro e
1,0 cm de altura, forradas com papel filtro umedecido diariamente com água destilada e
cobertas com filme plástico perfurado. As observações foram feitas diariamente para
verificação da eclosão e contagem das larvas.
3.2. Determinação do desenvolvimento larval e sobrevivência
Devido ao comportamento de canibalismo, a partir do segundo ínstar as larvas
foram individualizadas e mantidas em placas de petri, procedimento que não pode ser
efetuado logo após a eclosão, pois os imaturos são muito frágeis e pode ocorrer grande
mortalidade.
Diariamente os psilídeos eram fornecidos como alimento: para larvas de primeiro
ínstar, em média 10 psilídeos/dia; segundo ínstar, 20 psilídeos/dia; terceiro ínstar, 35
psilídeos/dia e quarto ínstar, 45 psilídeos/dia.
Uma vez ao dia, as larvas eram monitoradas e o registro da ecdise era feito através
das exúvias larvais.
3.3. Determinação do período pré-pupal, pupal e sobrevivência
As pré-pupas e pupas foram mantidas nas mesmas condições dos estágios anteriores
e foram observadas uma vez ao dia para verificação da emergência.
44
3.4. Características dos adultos
Após a emergência dos adultos, estes foram separados por sexo e calculada a
proporção e razão sexual e padrão de coloração para cada sexo.
4. Análise estatística
Os dados foram trabalhados utilizando-se a média aritmética e o erro padrão (EP).
Foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Tukey para
amostras com N igual (ovos) e com N diferentes (larva, pré-pupa e pupa), ambos com 5%
de probabilidade de erro. Os testes foram realizados utilizando o programa STATISTICA
5.5 (StatSoft 2000) e os gráficos confeccionados no Microsoft Excel.
O limiar térmico inferior, temperatura base (Tb) e a constante térmica (K), expressa
em graus-dia (GD), para cada fase do desenvolvimento, foram estimados pelo Método da
Hipérbole (HADDAD & PARRA 1984), utilizando-se o programa MOBAE (HADDAD et
al. 1995), e os gráficos foram confeccionados no programa STATISTICA 5.5 (StatSoft
2000). Para estes cálculos, o estágio de pré-pupa foi considerado em conjunto com a fase
larval.
46
1. Ovos
Os ovos de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) geralmente são colocados na superfície
adaxial das folhas de Tipuana tipu (Benth.) Kuntze (Fabaceae), na posição vertical e em
grupos. Apresentam coloração amarelada (Fig. 3) e próximo da eclosão, tornam-se
acinzentados (Fig. 4).
O período médio de incubação foi de 2,0 a 6,26 dias, sendo o maior observado à
17
o
C, e o menor à 29
o
C (Tab. I). MACHADO (1982) encontrou um tempo médio de
incubação de O. v-nigrum de 3,4 dias à 25
o
C, superior ao encontrado neste experimento. Os
dados de duração estão de acordo com os de KATO et al. (1999), que encontraram uma
média de 2,8 dias à 25
o
C. BADO & RODRÍGUEZ (1997) obtiveram um período de
incubação médio de 2,9 dias à 22
o
C e de 2,31 dias à 27
o
C, indicando a mesma tendência de
decréscimo do período de incubação conforme a aumento da temperatura. Segundo
CHAZEAU et al. (1991), o período médio de incubação de O. v-nigrum em uma
temperatura média de 25,7
o
C foi de 2,69 dias, valor próximo ao encontrado neste
experimento.
BUTLER (1982) também observou que houve diminuição no tempo de
desenvolvimento de Coccinella septempunctata Linnaeus, 1758 com o aumento da
temperatura. XIA et al. (1999) estudaram C. septempunctata em temperaturas próximas às
deste trabalho (15, 20, 25, 30 e 35
o
C) e observaram que para a fase de ovo, o
desenvolvimento à 20 e 25
o
C foi de 5,8 e 3,0 dias, respectivamente.
A maior viabilidade foi 80% à 29
o
C e a menor 70% à 17
o
C (Tab. II), maior do que a
encontrada por KATO et al.(1999), que foi de 55% à 25
o
C. CHAZEAU et al. (1991)
observaram que a taxa média de eclosão na temperatura média de 25,7
o
C foi de 76%,
próxima a deste trabalho. FRAZER & McGREGOR (1992) encontraram relação entre a
viabilidade dos ovos e a temperatura. A menor viabilidade encontrada para sete espécies de
Coccinellidae foi à 12
o
C e nenhum ovo de Hippodamia convergens Guérin-Méneville,
1842 eclodiu à 12
o
C.
48
Tabela I. Média da duração (dias) dos estágios de desenvolvimento de Olla v-nigrum
(Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12 horas e UR
de 70 ± 10%.
Duração (dias)
1
µ
± EP
Estágio
17
o
C 21
o
C 25
o
C 29
o
C
Ovo
6,26 ± 0,06 a 3,78 ± 0,18 b 2,76 ± 0,10 c 2,00 ± 0,00 d
1
o
ínstar
7,33 ± 0,21 a 4,78 ± 0,16 b 3,84 ± 0,17 c 2,00 ± 0,08 d
2
o
ínstar
4,79 ± 0,24 a 3,14 ± 0,29 b 2,07 ± 0,14 c 1,62 ± 0,11 c
3
o
ínstar
6,24 ± 0,34 a 2,31 ± 0,13 bc 2,50 ± 0,18 b 1,50 ± 0,13 c
4
o
ínstar
10,22 ± 0,66 a 3,42 ± 0,25 b 3,36 ± 0,16 b 3,26 ± 0,16 b
Período larval
27,00 ± 1,53 a 13,83 ± 0,41 b 11,16 ± 0,43 c 8,32 ± 0,15 d
Pré-pupa
1,89 ± 0,20 a 0,83 ± 0,11 b 0,84 ± 0,07 b 0,79 ± 0,10 b
Período larval e pré-pupa
28,83 ± 1,58 a 14,67 ± 0,36 b 12,00 ± 0,43 c 9,11 ± 0,19 d
Pupa
10,83 ± 0,25 a 4,83 ± 0,24 b 3,64 ± 0,10 c 2,53 ± 0,12 d
Período total
45,83 ± 1,90 a 23,08 ± 0,57 b 18,28 ± 0,53 c 13,63 ± 0,24 d
1
Médias seguidas por letras distintas diferem entre si pelo Teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade.
EP = Erro padrão.
Tabela II. Viabilidade e sobrevivência (%) dos estágios de desenvolvimento de Olla v-
nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12
horas e UR de 70 ± 10%.
Viabilidade e sobrevivência (%)
Estágio
17
o
C 21
o
C 25
o
C 29
o
C
Ovo 70 74 74 80
1
o
ínstar 77 49 78 78
2
o
ínstar 70 78 93 84
3
o
ínstar 89 93 96 85
4
o
ínstar 53 92 96 86
Pré-pupa 100 100 100 100
Pupa 67 100 100 100
49
2. Período larval e de pré-pupa
Logo após a eclosão (Fig. 5), as larvas permanecem cerca de um dia sobre os ovos,
alimentando-se dos inférteis e de larvas mais novas (Figs. 6 e 7). No segundo dia, se
dispersam à procura de alimento. As larvas recém eclodidas utilizam como primeiro
alimento ovos inviáveis e este comportamento pode ser benéfico no caso de baixa
população da presa (HAGEN 1962). Segundo AGARWALA & DIXON (1992), estas
larvas são ineficientes na captura de alimento e por isso o consumo de ovos, abundantes e
imóveis, é mais comum do que o do que o canibalismo entre elas. Durante o crescimento
larval, os ovos são uma fonte alimentar mais eficiente, se comparada à biomassa de afídeos.
A duração média do período de desenvolvimento larval diminuiu com o aumento da
temperatura, com um total de 27 dias à 17
o
C, 13,83 à 21
o
C, 11,16 à 25
o
C e 8,32 à 29
o
C
(Tab. I). Este mesmo padrão foi observado para a maioria dos ínstares nas diferentes
temperaturas (Tab. I), exceto no terceiro ínstar à 25
o
C, no qual o tempo de desenvolvimento
foi maior que à 21
o
C, apesar de não haver diferença estatística significativa. No quarto
ínstar, o tempo de desenvolvimento à 17
o
C foi o único que diferiu estatisticamente dos
demais (Tab. I). O quarto ínstar foi a fase mais longa à 17 e 29
o
C e à 21 e 25
o
C o período
mais duradouro foi o primeiro ínstar.
O tempo médio de desenvolvimento larval de O. v-nigrum encontrado por
MACHADO (1982) e CHAZEAU et al. (1991) foi menor, sendo de 10,4 e 9,63 dias
enquanto que KATO et al. (1999) obtiveram resultado maior (14,5 dias). Analisando-se os
períodos absolutos encontrados pelos autores para cada ínstar, os resultados mostram que
para primeiro, segundo e terceiro ínstares os valores foram menores e para quarto ínstar,
maiores. À 25
o
C, a fase mais curta foi o segundo ínstar, fato também observado por
CHAZEAU et al. (1991). BADO & RODRÍGUEZ (1997) obtiveram um período médio
total de 17,88 dias à 22
o
C e de 12,42 dias à 27
o
C, ou seja, mesmo com uma temperatura
maior o tempo de desenvolvimento foi mais alto que a obtida neste experimento.
ALI & EL-SAEADY (1981) verificaram que a temperatura tem influência na
duração desta fase e que à 25
o
C o desenvolvimento foi mais curto que à 30
o
C, diferente do
encontrado para O. v-nigrum, na qual observou-se redução gradual no tempo de
desenvolvimento conforme aumento da temperatura.
50
Nas mesmas condições de temperatura, MILLER (1992) encontrou para
Hippodamia convergens Guérin-Méneville, 1842 médias maiores à 17 e 21
o
C e menores à
25 e 29
o
C.
À 25
o
C, o tempo médio de desenvolvimento larval de Coccinella septempunctata
Linnaeus, 1758, foi de 9,7 dias (XIA et al. 1999). Para Cycloneda sanguinea (Linnaeus,
1763) e Hippodamia convergens, o período foi de 8,6 e 10,9 dias, respectivamente
(CARDOSO & LÁZZARI 2003), todos menores que o obtido para O. v-nigrum na mesma
temperatura.
LANZONI et al. (2004) encontraram para Harmonia axyridis (Pallas, 1773),
Hippodamia variegata (Goeze, 1777) e Adalia bipunctata (Linnaeus, 1758), criadas à 25
o
C,
valores menores, sendo de 10,4, 9,4 e 9,6 dias, respectivamente.
A sobrevivência do primeiro ínstar de Olla v-nigrum foi menor à 21
o
C, e maior à 25
e 29
o
C; para o segundo ínstar a menor ocorreu à 17
o
C e a maior à 25
o
C; no terceiro ínstar a
menor foi à 29 e a maior à 25
o
C e para o quarto ínstar a menor foi à 17
o
C e a maior à 25
o
C
(Tab. II). No geral, o primeiro ínstar foi o estágio onde ocorreu maior mortalidade. Esses
resultados sugerem que a temperatura de 25
o
C é a mais adequada para a criação desta
espécie. MACHADO (1982) e KATO et al. (1999) encontraram valores semelhantes,
entretanto os últimos autores não observaram mortalidade nas larvas de primeiro ínstar.
A sobrevivência de Scymnus frontalis (Fabricius, 1787) variou com a temperatura,
sendo a menor à 15
o
C; no geral o primeiro ínstar foi o estágio com maior mortalidade
(NARANJO et al. 1990), semelhante ao ocorrido neste trabalho.
A pré-pupa caracteriza-se por um período muito curto e pouco considerado pela
maioria dos autores. Nesta fase, a larva de último ínstar fixa-se ao substrato e pára de se
alimentar. A sobrevivência da pré-pupa para todas as temperaturas foi de 100% (Tab. II),
diferindo dos resultados encontrados por MACHADO (1982).
O tempo de desenvolvimento da pré-pupa nas temperaturas de 17, 21, 25 e 29
o
C foi
de 1,89, 0,83, 0,84 e 0,74 dias respectivamente (Tab. I). À 25
o
C, MACHADO (1982) e
KATO et al. (1999) encontraram 1,1 e 1,0 dia, respectivamente, e CHAZEAU et al. (1991)
0,73 dia. BADO & RODRÍGUEZ (1997) observaram que à 22 e 27
o
C o tempo de
desenvolvimento variou de 1,09 a 1,0 dia, valores maiores que os deste trabalho.
51
3. Período pupal
A pupa se fixa no substrato pelo último segmento abdominal através de substância
adesiva e fica ligada a este junto à exúvia do último ínstar larval.
O tempo de desenvolvimento à 17, 21, 25 e 29
o
C foi de 10,83, 4,83, 3,64 e 2,53
dias, respectivamente (Tab. I). Estes valores diferem de MACHADO (1982), CHAZEAU et
al. (1991) e KATO et al. (1999), que encontraram valores maiores.
Apenas à 17
o
C foi observada mortalidade (Tab. II), enquanto que MACHADO
(1982) verificou mortalidade à 25
o
C.
Hippodamia convergens apresentou mortalidade de 21,9, 19,4, 27, 10 e 20% nas
respectivas temperaturas de 15,6, 18,3, 21,1, 24,0 e 26,7
o
C (OBRYCKI & TAUBER 1982).
Esse padrão não foi encontrado em O. v-nigrum, que apresentou mortalidade apenas à
17
o
C.
Foi observada alta sobrevivência do estágio pupal de Scymnus frontalis em todas as
temperaturas estudadas (NARANJO et al. 1990), assim como para O. v-nigrum.
4. Período total (Ovo a adulto)
O tempo de desenvolvimento é influenciado pelas diferentes temperaturas (Fig. 8).
Essas observações foram constatadas por vários autores na criação de diversas espécies de
Coccinellidae, mesmo naquelas que se alimentam de plantas.
O ciclo de Olla v-nigrum é relativamente curto, principalmente nas temperaturas
mais amenas (21, 25 e 29
o
C), onde os valores alcançaram apenas 23,08, 18,28 e 13,63 dias
(Tab. I), o que mostra que esta espécie é multivoltina, fato importante para espécies com
potencial para uso em programas de controle biológico. Os valores encontrados à 25
o
C por
MACHADO (1982) e KATO et al. (1999) foram superiores, sendo 19,4 e 20,9 dias,
respectivamente e os de CHAZEAU et al. (1991) inferiores, sendo de 16,8 dias.
52
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
40,00
45,00
50,00
0vo 1º instar 2º instar 3º instar 4º instar Pré-pupa Pupa Total
Fases do desenvolvimento
Desenvolvimento ovo-adulto
(dias)
17ºC
21ºC
25ºC
29ºC
Fig 8. Período total de desenvolvimento de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório,
sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12 horas e UR de 70 ± 10%.
Os valores do ciclo total de Hippodamia convergens, em duas populações de
Oregon e Arizona (MILLER 1992), foram semelhantes aos encontrados para Olla v-nigrum
nas mesmas condições de temperatura, sendo que à 17
o
C para ambas as espécies os valores
foram muito superiores aos das demais temperaturas.
Harmonia axyridis (Pallas, 1773), espécie invasora e que tem sido encontrada
competindo pelos mesmos recursos com Olla v-nigrum, apresenta um período de
desenvolvimento total um pouco maior, 19,8 dias à 25
o
C (LANZONI et al. 2004).
OBRYCKI & TAUBER (1982) comentam sobre observações de vários autores que
relatam que populações de altas latitudes desenvolvem-se mais rapidamente que as de baixa
latitude. Quando comparado entre localidades brasileiras, o período de desenvolvimento
mais curto de O. v-nigrum foi o de Curitiba (18,28 dias), onde a latitude é de 25
o
25’ 00”S,
enquanto que em Lavras (KATO et al. 1999) foi o mais longo (20,9 dias), onde a latitude é
de 21
o
15’ 00”S. Outros fatores provavelmente influenciaram o desenvolvimento, como o
tipo de alimento, fotoperíodo e umidade relativa, conforme já observado por HAGEN 1962.
53
5. Exigências térmicas das fases imaturas
A partir da equação da reta, obteve-se a temperatura base (Tb) e a constante térmica
(K) para as fases do desenvolvimento dos imaturos de Olla v-nigrum.
A Tb para ovo foi de 11,5
o
C, com constante térmica de 35,76 graus-dia (GD) (Fig.
9); a Tb para o período larval (incluindo a de pré-pupa) foi de 10,88
o
C, com constante
térmica de 165,19 GD (Fig. 9); na fase pupal, a constante térmica foi de 40,96 GD acima da
Tb de 13,07
o
C (Fig. 10) e para o ciclo total, a Tb foi de 11,36
o
C, com constante térmica de
240,93 GD (Fig. 10) (Tab. III).
Através da temperatura base, constante térmica e do tempo de desenvolvimento,
pode-se calcular em qual época do ano os indivíduos de determinada espécie estarão aptos a
controlar sua presa. Entre várias espécies de predadores, as que primeiro fazem suas
posturas terão vantagem sobre as demais. Mas essa vantagem pode ser perdida se as outras
espécies tiverem um período de incubação menor e menor tempo de desenvolvimento.
Adalia bipunctata possui temperatura base de 8,4
o
C, baixa se comparada a outras
espécies de Coccinellidae estudadas por FRAZER & McGREGOR (1992). Esse resultado
sugere que as larvas com Tb mais alta, como por exemplo Olla v-nigrum, eclodem depois
que outras de climas frios.
OBRYCKI & TAUBER (1982) obtiveram para Hippodamia convergens
temperatura base das fases de ovo e pupa menores (10,3 e 12,0
o
C) que as encontradas para
Olla v-nigrum e constantes térmicas maiores (44,2 e 54,4 GD). MILLER (1992) compilou
dados de várias populações de H. convergens e obteve para as fases de ovo, larva, pupa e
ovo-adulto, temperaturas base de 11,1, 12,9, 13,2 e 12,5
o
C e constantes térmicas de 41,
125, 53 e 228 GD. Seus resultados de Tb e K para larva, pupa e total foram maiores que os
observados neste trabalho.
NARANJO et al. (1990) observaram que a temperatura base de Scymnus frontalis
em todos os estágios foi acima de 10
o
C, dados semelhantes aos de Olla v-nigrum neste
trabalho. A temperatura base da fase de ovo de Coccinella septempunctata (XIA et al.
1999) foi a mesma de O. v-nigrum, porém a constante térmica da última foi menor.
54
Tabela III. Temperatura base (Tb), constante térmica (K), equação da velocidade do
desenvolvimento (1/dias) e coeficiente de determinação (R
2
) para as fases imaturas de Olla
v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas, fotoperíodo de 12:12
horas e UR de 70 ± 10%.
Fases de desenvolvimento
Tb
(
o
C)
K
(GD)
1
Equação R
2
(%)
Ovo 11,50 35,76 1/D= -0,321504 + 0,027963. T 99,40
Período larval e pré-pupa 10,88 165,19
1/D= -0,065873 + 0,006054. T 97,09
Pupa 13,07 40,96 1/D= -0,319118 + 0,024411. T 98,95
Ovo-adulto 11,36 240,93
1/D= -0,047157 + 0,004151. T 98,77
1
Graus-dias
55
Duração (dias)
Velocidade (1/D)
Ovo
1/D=-0,321504+0,027963*x
Tb= 11.50
o
C
Temperatura
Duração do desenvolvimento (dias)
Velocidade de desenvolvimento (1/dias)
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0
1
2
3
4
5
6
7
11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30
Duração (dias)
Velocidade (1/D)
Período larval e pré-pupa
1/D=-0,065873+0,006054*x
Tb= 10.88
o
C
Temperatura
Duração do desenvolvimento (dias)
Velocidade de desenvolvimento (1/dias)
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0
4
8
12
16
20
24
28
32
10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30
Fig. 9. Duração em dias, velocidade de desenvolvimento (1/D) e temperatura base (Tb) dos
estágios de ovo e período larval e pré-pupa de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866), estimados a
partir das temperaturas constantes 17, 21, 25 e 29
o
C, fotoperíodo 12:12 horas e UR de 70 ±
10%.
56
Duração (dias)
Velocidade (1/D)
Pupa
1/D=-0,319118+0,024411*x
Tb=13.07
o
C
Temperatura
Duração do desenvolvimento (dias)
Velocidade de desenvolvimento (1/D)
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
0,45
0
2
4
6
8
10
12
12 14 16 18 20 22 24 26 28 30
Duração (dias)
Velocidade (1/D)
Ovo-adulto
1/D=-0,047157+0,004151*x
Tb= 11.36
o
C
Temperatura
Duração do desenvolvimento (dias)
Velocidade de desenvolvimento (1/dias)
0,00
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
0,08
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30
Fig. 10. Duração em dias, velocidade de desenvolvimento (1/D) e temperatura base (Tb)
dos estágios de pupa e ovo-adulto de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866), estimados a partir das
temperaturasconstantes 17, 21, 25 e 29
o
C, fotoperíodo 12:12 horas e UR de 70 ± 10%.
57
6. Adulto
Os adultos permanecem sobre a exúvia pupal após a emergência, até que seu
exoesqueleto endureça e que ocorra definição da coloração. Logo que emergem, apresentam
coloração amarelo-clara, tanto dorsal quanto ventral, que depois se modifica para a coloração
definitiva (Figs. 11-14). Estas observações são compatíveis com as obtidas por CHAZEAU et
al. (1991) e KATO et al. (1999).
A razão sexual encontrada para as temperaturas de 17, 21, 25 e 29
o
C foi de 0,34,
0,34, 0,48 e 0,21 (Tab. IV). Nas quatro temperaturas, obteve-se um número maior de machos,
discordando dos resultados de CHAZEAU et al. (1991) e KATO et al. (1999), que
encontraram mais fêmeas, na razão de 0,52 e 0,55 respectivamente, à 25
o
C.
Em todas as temperaturas, com exceção de 25
o
C, a quantidade de indivíduos melânicos
foi maior, sendo de 83, 66 e 63% nas temperaturas 17, 21 e 29
o
C; à 25
o
C encontrou-se 48%
de formas melânicas. Nas temperaturas de 21 e 25
o
C, a proporção de machos e fêmeas
melânicas foi igual; à 17 e 29
o
C observou-se mais machos melânicos. Já para as formas
claras, em 17 e 21
o
C não ocorreram fêmeas e à 25 e 29
o
C obteve-se um número maior de
machos (Tab. IV). BADO & RODRÍGUEZ (1997) encontraram maior proporção de formas
melânicas (53%) à 22
o
C e KATO et al. (1999) verificaram que à 25ºC a proporção de machos
e fêmeas melânicas foi igual, como neste estudo; entre a forma não melânica, encontraram
mais fêmeas (53,3%).
Segundo OTTENHEIM et al. (1992), para Adalia bipunctata, criada à 20
o
C e
fotoperíodo de 18:6 horas, houve menor ocorrência de machos, com razão sexual de 0,409,
também diferindo do encontrado para O. v-nigrum neste trabalho.
58
Tabela IV. Proporção (%), razão sexual e padrões de coloração (forma melânica e não
melânica) de Olla v-nigrum (Mulsant, 1866) em laboratório, sob quatro temperaturas,
fotoperíodo de 12:12 horas e UR de 70 ± 10%.
Temperatura
(
o
C)
Machos
(%)
Fêmeas
(%)
Razão
sexual
Machos
melânicos
(%)
Fêmeas
melânicas
(%)
Machos
não
melânicos
(%)
Fêmeas
não
melânicas
(%)
17 66 34 0,34 60 40 100 0
21 66 34 0,34 50 50 100 0
25 52 48 0,48 50 50 54 46
29 79 21 0,21 75 25 85 15
60
IV. CONCLUSÕES
O estudo dos aspectos biológicos de Olla v-nigrum permitiram concluir que:
- A temperatura influenciou no desenvolvimento dos estágios imaturos de Olla v-
nigrum;
- A temperatura de 29
o
C foi a mais adequada para o desenvolvimento do ovo, já que
apresentou menor período de incubação e maior viabilidade;
- A duração do período larval em geral diminuiu com o aumento da temperatura;
- Na temperatura de 25
o
C ocorreu a menor taxa de mortalidade em todos os ínstares,
sendo portanto a mais adequada para criação desta espécie;
- Para o estágio de pré-pupa, à 17
o
C foi observado o maior tempo de
desenvolvimento, não tendo havido mortalidade nessa fase;
- O menor tempo de desenvolvimento pupal foi à 29
o
C e a única temperatura em que
ocorreu mortalidade foi à 17
o
C;
- O ciclo de ovo até a emergência do adulto foi muito mais longo à 17
o
C em relação à
outras temperaturas;
- A fase de larva/pré-pupa é a que apresenta menor temperatura base, portanto, é a
mais tolerante à baixas temperaturas;
- Foi encontrada maior quantidade de machos em todas as temperaturas estudadas;
- Apenas na temperatura de 25
o
C observou-se maior proporção de formas claras, que
não ocorreram à 17 e 21
o
C.
61
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