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BIOLOGIA E RESPOSTA FUNCIONAL DE Ceraeochrysa cubana
(HAGEN) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM
Aphis gossypii GLOVER (HEMIPTERA: APHIDIDAE) EM PLANTAS DE
PEPINO SOB CULTIVO PROTEGIDO
CLEIDSON SOARES FERREIRA
2008
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CLEIDSON SOARES FERREIRA
BIOLOGIA E RESPOSTA FUNCIONAL DE Ceraeochrysa cubana
(HAGEN) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM
Aphis gossypii GLOVER (HEMIPTERA: APHIDIDAE) EM PLANTAS DE
PEPINO SOB CULTIVO PROTEGIDO
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras como parte das exigências do
Programa de Pós-graduação em Agronomia,
área de concentração em Entomologia Agrícola,
para a obtenção do título de “Mestre”.
Orientador: Dr. César Freire Carvalho
Co-orientadora: Dra. Brígida Souza
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
2008
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Ficha Catalográfica Preparada pela Divisão de Processos Técnicos da
Biblioteca Central da UFLA
Ferreira, Cleidson Soares.
Biologia e resposta funcional de Ceraeochrysa cubana (Hagen)
(Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em plantas de pepino sob cultivo protegido
/ Cleidson Soares Ferreira. – Lavras : UFLA, 2008.
49 p. : il.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Lavras, 2008.
Orientador: César Freire Carvalho.
Co-orientador: Brígida Souza.
Bibliografia.
1. Crisopídeo. 2. Pepino. 3. Pulgão. 4. Casa-de-vegetação. 5. Controle
biológico. 6. Predador. I. Universidade Federal de Lavras. II. Título.
CDD –
635.639754
- 632.96
CLEIDSON SOARES FERREIRA
BIOLOGIA E RESPOSTA FUNCIONAL DE Ceraeochrysa cubana
(HAGEN) (NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE) ALIMENTADA COM
Aphis gossypii GLOVER (HEMIPTERA: APHIDIDAE) EM PLANTAS DE
PEPINO SOB CULTIVO PROTEGIDO
Dissertação apresentada à Universidade Federal
de Lavras como parte das exigências do
Programa de Pós-graduação em Agronomia,
área de concentração em Entomologia Agrícola,
para a obtenção do título de “Mestre”.
APROVADA em 05 de março de 2008
Dra. Brígida Souza UFLA
Dra. Terezinha M. dos Santos Cividanes APTA/Centro Leste
Prof. Dr. César Freire Carvalho
UFLA
Orientador
LAVRAS
MINAS GERAIS – BRASIL
A meus pais, Dativo (in memorian) e Mercês;
Meus irmãos, Jânio, Cléia e João Paulo; e
A minha querida Flávia.
DEDICO
A todos aqueles que me acompanharam, acreditando ou não nesta vitória,
OFEREÇO
AGRADECIMENTOS
Primeiramente a Deus, pelo amor eterno que sempre me fortalece.
À Universidade Federal de Lavras, ao Departamento de Entomologia e à
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior pelo apoio
financeiro.
A meu Orientador, Dr. César F. Carvalho, e à Co-orientadora, Dra. Brígida
Souza, que, com confiança, respeito, amizade, paciência e profissionalismo,
levaram-me à realização deste trabalho.
Aos Professores do DEN e ao amigo e Prof. Dr. Germano Leão Demolin Leite
(UFMG) pelos conselhos e ensinamentos.
Com muito amor e carinho, ao meu saudoso pai, Dativo (in memorian), o qual,
em nosso pouco tempo de convívio, foi capaz de me transmitir garra,
determinação e consciência para conquistar meus objetivos. Sei que, onde quer
que esteja, está sempre torcendo pelo meu sucesso.
A minha amada mãe Mercês pelo amor, paciência, credibilidade e conselhos.
A minha querida Flávia pelo amor, companheirismo, paciência e dedicação.
Aos meus queridos irmãos, Jânio, Cléia e João Paulo, e aos demais familiares.
Com orgulho e respeito aos Amigos Dona Silvia, Ciro, Ana Maria e toda a
família Mourão pela credibilidade.
Aos amigos confidentes Guatemala, Iuri e Robertinha pelos inesquecíveis
momentos de confraternização, assim como aos demais colegas de mestrado,
Beth, Marcos, Bruno, Thaiana e Alexandre.
A Cris Rohde pela amizade, disponibilidade e auxílio nas análises estatísticas.
Aos amigos Lucas e Fabrícia, Ricardo Tanque, Marquito, Fabiano e Patrícia,
assim como Cristine, pelo incalculável auxílio nos experimentos.
Ao Rogério (Geraldim) pela paciência na divisão do lar e nas aflições.
Aos funcionários do DEN, Elaine, Nazaré, Fábio, Liziane, Julinho e D. Irene, e a
todos aqueles que direta ou indiretamente contribuíram para a realização deste.
SUMÁRIO
Página
RESUMO.................................................................................................. i
ABSTRACT.............................................................................................. ii
1 INTRODUÇÃO GERAL..................................................................... 1
2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS................................................ 3
ARTIGO 1. Aspectos Biológicos de Ceraeochrysa cubana (Hagen)
(Neuroptera: Chrysopidae) Alimentada com Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em Plantas de Pepino sob Cultivo
Protegido................................................................................................. 6
ABSTRACT........................................................................................... 7
RESUMO............................................................................................... 8
INTRODUÇÃO...................................................................................... 9
MATERIAL E MÉTODOS.................................................................... 10
Obtenção de Aphis gossypii................................................................ 10
Obtenção de Ceraeochrysa cubana.................................................... 11
Estudo dos aspectos biológicos das fases imaturas e da fase adulta de
Ceraeochrysa cubana..................................................................... 11
RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................... 13
Fase de larva........................................................................................ 13
Fases de pré-pupa e pupa...............................................................
16
Fase adulta........................................................................................... 17
Fase de ovo..................................................................................
19
AGRADECIMENTOS........................................................................... 20
REFERÊNCIAS .............................................................................
21
ARTIGO 2. Capacidade Predatória e Resposta Funcional de
Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) Alimentada
com Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em Plantas de
Pepino sob Cultivo Protegido................................................
26
ABSTRACT....................................................................................
27
RESUMO............................................................................................... 28
INTRODUÇÃO...................................................................................... 29
MATERIAL E MÉTODOS................................................................... 31
Obtenção de Aphis gossypii................................................................ 31
Obtenção de Ceraeochrysa cubana.................................................... 31
Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana alimentados com
Aphis gossypii..................................................................................... 32
Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana.................................... 33
Tempo de busca e de manuseio........................................................... 35
RESULTADOS E DISCUSSÃO........................................................... 35
Capacidade predatória......................................................................... 35
Resposta funcional.............................................................................. 38
Tempo de busca e de manuseio........................................................... 42
AGRADECIMENTOS........................................................................... 43
REFERÊNCIAS..................................................................................... 44
CONSIDERAÇÕES FINAIS................................................................. 49
i
RESUMO
FERREIRA, Cleidson Soares. Biologia e resposta funcional de Ceraeochrysa
cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Aphis gossypii
Glover (Hemiptera: Aphididae) em plantas de pepino sob cultivo protegido.
42p. Dissertação (Mestrado em Entomologia) - Universidade Federal de Lavras,
Lavras, MG.
*
Avaliaram-se alguns aspectos biológicos das fases larval e adulta, a
capacidade predatória e a resposta funcional de larvas de Ceraeochrysa cubana
(Hagen), alimentadas com Aphis gossypii Glover criados em folhas de pepino
cultivar “Caipira” em casa-de-vegetação. Para os ensaios de biologia liberou-se,
em cada planta previamente infestada por A. gossypii, uma larva de primeiro
ínstar de C. cubana, acompanhando-se diariamente seu desenvolvimento até a
morte do adulto, alimentado com dieta à base de lêvedo de cerveja e mel. Para
os ensaios sobre a capacidade predatória, larvas do crisopídeo foram liberadas
em plantas de pepino infestadas com 200 pulgões de terceiro e quarto ínstares e
retiradas após 24 horas, avaliando-se o número de pulgões consumidos nesse
intervalo de tempo. Para a resposta funcional, infestaram-se plantas de pepino
com ninfas de A. gossypii em cinco diferentes densidades, liberando-se uma
larva do predador. Constatou-se que o primeiro, segundo e terceiro ínstares e
toda a fase larval tiveram duração média de 10,3; 10,4; 10,1 e 30,5 dias e
viabilidade de 100,0; 94,3; 96,9 e 85,3 %, respectivamente. A fase de pupa teve
duração média de 21,9 dias e viabilidade de 96,4%, e a razão sexual foi de 0,7.
A longevidade de machos foi de 127 dias e fêmeas 93 dias, com fecundidade
média de 3 ovos/fêmea/dia e viabilidade de 71,9%. O consumo médio pelas
larvas de C. cubana no primeiro, segundo e terceiro ínstares foi 36,5; 55,1 e
125,6, respectivamente, e resposta funcional foi do Tipo II para os três ínstares.
O tempo de busca para o primeiro, segundo e terceiro ínstares foi de 11’06”,
6’11” e 5’01” e de manuseio 26’28”, 4’37” e 2’07”, respectivamente.
*
Orientação: Dr. César Freire Carvalho - UFLA (Orientador) e Dra. Brígida Souza –
UFLA (Co-orientadora).
ii
ABSTRACT
FERREIRA, Cleidson Soares. Biology and functional response of
Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Aphis
gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) on cucumber in greenhouse. 42p.
Dissertation (Master’s degree in Entomology) - Universidade Federal de Lavras,
Lavras, MG.
*
This work aimed to evaluate some biologicals aspects of larval and adult
stages of Ceraeochrysa cubana, the predatory capacity and functional response
of larvae fed with Aphis gossypii reared on cucumber leafs cultivar “Caipira” in
greenhouse. For essays of biology, we released in each plant previously infested
with A. gossypii, a larvae of first instar C. cubana, diarialy its observing
development until the adult death, which was fed diet prepared with weast and
honey. For essays of predatory capacity, lacewings larvae were released in
cucumber plants infested with 200 aphids of third and fourth instars in staying
contact with these prey for 24 h and evaluating the number of aphids consumed
in this interval of time. For the functional response, was released in each
cucumber plants with A. gossypii nymph in five differents densities, freedom a
larvae of predator. The first, second and third instars and all the larval stage
mean had a duration of 10.3, 10.4, 10.1 and 30.5 days and a survival rate of
100.0, 94.3, 96.9 e 85.3 %, respectively. The pupal stage lasted a mean of 21.9
days, had survival rate of 96.4%, and the sexual reason was 0.7. The longevity
was 127 days for male and 93 days for female, with mean fecundity of 3
eggs/female/day and survival rate of 71.9%. The mean consumption of aphids
for C. cubana larvae in the first, second and third instars was 36.5, 55.1 and
125.6, respectively, and the functional response was Type II for the three instars.
The search time was 11’06” to first; 6’11” to second and 5’01” to third instar,
and the handling time was 26’28”, 4’37” and 2’07”, respectively.
*
Guindance: Dr. César Freire Carvalho - UFLA (Adviser) and Dra. Brígida Souza - (Co-
adviser).
1
1 INTRODUÇÃO GERAL
O cultivo protegido no Brasil tem aumentado cada vez mais, sobretudo
nas regiões Sul e Sudeste, devido às exigências de melhor qualidade de produtos
(Cunha et al., 2001), proporcionadas por esse sistema de cultivo. As estruturas
que compõem as casas-de-vegetação são responsáveis por modificações
microclimáticas no ambiente interno do local (Tapia, 1981; Mougon et al., 1989;
Mills et al., 1990; Buriol et al., 1993; Farias et al., 1993, Heldwein et al., 1995),
o que, segundo Gusmão (2001), proporciona melhor desenvolvimento da cultura
instalada, independentemente do ocorrido em meio externo, como geada,
granizo, ventos, excesso de chuvas e baixas temperaturas.
O pepino Cucumis sativus L. variedade “Caipira” tem sido muito
cultivado nesse tipo de ambiente devido, principalmente, à sua sensibilidade às
condições naturais do ambiente, como, por exemplo, o frio. De acordo com
Cardoso (2002), sua importância na comercialização de hortaliças tem crescido
bastante, principalmente pela qualidade nutricional. O pepino C. sativus L.
variedade “Caipira” é uma cucurbitácea consumida em todo o Brasil, sendo sua
forma de consumo variável de acordo com o habito alimentar da população de
cada região do país. Normalmente, as formas cruas do fruto ainda imaturo em
saladas, curtido em salmoura ou vinagre, têm sido amplamente apreciadas,
sendo que, quando maduro e cozido, o número de consumidores é mais
reduzido.
Apesar da expansão do cultivo do pepino, os problemas advindos do
ataque de pragas e doenças constituem uma das principais causas dos elevados
custos de produção, sendo responsáveis por grandes reduções na produtividade e
qualidade do produto destinado à comercialização. O pulgão Aphis gossypii
Glover, 1887 (Hemiptera: Aphididae) é uma espécie cosmopolita que vem
proporcionando prejuízos a essa cultura, sendo considerada uma das pragas mais
2
comuns e temidas por produtores. Na Europa, esse inseto tem sido considerado a
principal praga do cultivo de pepino protegido (Sampaio, 1999), despertando
interesse por parte dos pesquisadores em se conseguirem maneiras saudáveis e
eficazes no controle de suas populações. Para Barbosa & França (1982), as
maiores perdas ocasionadas por esse inseto não estão relacionadas a seu ataque
direto, mas sim à sua capacidade de transmitir vírus causadores de diversas
enfermidades a seus respectivos hospedeiros, como é o caso do vírus do
mosaico-do-pepino.
A forma mais utilizada para o controle desse artrópode-praga tem sido o
controle químico com inseticidas. Contudo, o uso indiscriminado desses
produtos tem causado diversos danos aos agroecossistemas, principalmente pela
indução de resistência aos produtos químicos pelas pragas, com conseqüente
aumento das doses de produtos fitossanitários com o intuito de provocar um
controle mais efetivo. Paralelamente, a contaminação do ambiente e dos seres ali
presentes tem sido cada vez mais constante. Os inimigos naturais associados a
tais pragas têm sido eliminados do ambiente natural, dificultando cada vez mais
o controle natural de insetos-praga.
Para o controle de pragas de maneira satisfatória às exigências do
consumidor, que procura por produtos mais saudáveis e livres de resíduos de
produtos fitossanitários, tem-se dado ênfase ao controle biológico, método que
tem se destacado pela capacidade de redução da densidade populacional de
vários artrópodes-praga (Parra et al, 2002). Dentre os vários inimigos naturais
presentes nos ecossistemas, os insetos da família Chrysopidae (Neuroptera) têm
merecido destaque, favorecidos pela voracidade e capacidade de redução de
populações de pragas (Ridgway & Jones, 1969; Scopes, 1969; Hagley, 1989;
Gravena & Cunha, 1991; Toscano et al., 2003).
A espécie Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera:
Chrysopidae) apresenta ampla distribuição na região Neotropical, necessitado de
3
estudos para o completo conhecimento do comportamento dessa espécie em
agroecossistemas, uma vez que ela apresenta elevada capacidade de busca,
voracidade e potencial reprodutivo. Além disso, larvas de C. cubana apresentam
comportamento lixeiro, o que, de acordo com Schuster & Stansly (2000), é uma
característica que pode permitir a utilização desse predador no controle
biológico aumentativo e em programas de manejo integrado de pragas.
4
2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
BARBOSA, S.; FRANÇA, F. H. Pragas de cucurbitáceas e seu controle.
Informe Agropecuário, Belo Horizonte, v. 8, n. 85, p. 54-56, jan. 1982.
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43-48, Jan./abr. 2002.
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GUSMÃO, S. A. L. Interação genótipo X ambiente em híbridos de melão
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“Júlio de Mesquita Filho”, Jaboticabal, SP.
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temperatura mínima do ar. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE
AGROMETEOROLOGIA, 9., 1995, Campina Grande. Anais... Campina
Grande: Sociedade Brasileira de Agrometeorologia, 1995. p. 304-306.
5
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PARRA, J. R. P.; BOTELHO, P. S. M.; CÔRREA-FERREIRA, B. S.; BENTO,
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S. M.; CÔRREA-FERREIRA, B. S.; BENTO, J. M. S. (Ed.). Controle
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13.
RIDGWAY, R. L.; JONES, S. L. Inundative releases of Chrysopa carnea for
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SAMPAIO, M. V. Parasitismo de Aphidius colemani Viereck, 1912
(Hymenoptera: Aphididae) em diferentes densidades de Myzus persicae
(Sulzer, 1776) e preferência por Myzus persicae e Aphis gossypii Glover,
1877 (Hemiptera: Aphididae). 1999. 73 f. Dissertação (Mestrado em
Agronomia. Entomologia) - Universidade Federal de Lavras, Lavras, MG.
SCHUSTER, D. J.; STANSLY, P. A. Response of two lacewings species to
biorational and broad-spectrum insecticides. Phytoparasitica, Rehovot, v. 28, n.
4, p. 1-8, 2000.
SCOPES, N. E. A. The potential of Chrysopa carnea as a biological control
agent of Myzus persicae on glasshouse chrysantemus. Annals of Applied
Biology, v. 64, p. 433-439, 1969.
TAPIA, G. J. Filmes térmicos para invernaderos. Revista de Plásticos
Modernos, Madrid, v. 295, p. 75-82, 1981.
TOSCANO, L. C.; AUAD, A. M.; FIGUEIRA, L. K. Comportamento de
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) em genótipos de tomateiro infestados com
ovos de Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B em laboratório. Arquivos
do Instituto Biológico, São Paulo, v. 70, n. 1, p. 117-121, jan./mar. 2003.
6
ARTIGO 1
Aspectos Biológicos de Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera:
Chrysopidae) Alimentada com Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphididae) em Plantas de Pepino sob Cultivo Protegido
(Preparado de acordo com as normas da revista “Neotropical Entomology”,
exceto as referências bibliográficas, com normas da ABNT)
CLEIDSON SOARES FERREIRA
1
CÉSAR FREIRE CARVALHO
1
BRÍGIDA SOUZA
1
1
Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras, CP 3037, CEP 37200-
000, Lavras, Minas Gerais, Brasil.
7
Aspectos Biológicos de Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera:
Chrysopidae) Alimentada com Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphididae) em Plantas de Pepino sob Cultivo Protegido
CLEIDSON S. FERREIRA, CÉSAR F. CARVALHO, BRÍGIDA SOUZA
Universidade Federal de Lavras / UFLA, CP 3037, CEP 37200-000, Lavras,
Minas Gerais, Brasil, [email protected].br
Biological Aspects of Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae)
Fed with Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) in Cucumber Plants
under Greenhouse
ABSTRACT - Lacewings are predatory insects of several arthropds-pest. Aphis
gossypii is known as responsible for causing damage to Cucumis sativum L.
during the growth. The objective of this work was to evaluate some biological
aspects of Ceraeochrysa cubana fed on A. gossypii in plants of cucumber in
greenhouse. The average temperature was 18.9 ± 6.3°C and RH of 79.7 ±
17.25%. One larva of C. cubana just ínstar was released in each plant infested
with aphid, observing daily the development until adult emergence, and last
observing its until the die. The first, second and third ínstars and all larval stage
had an average duration of 10.3, 10.4, 10.1 and 30.5 days, respectively, with one
viability of 100.0, 94.3, 96.9 and 85.3% in that ínstars and larvae stage,
respectively. The pupa stage had duration of 21.9 days and viability of 96.4%.
The sexual rate was 0.7. The average lifespan of adults was 127 and 93 days for
male and female, respectivelly, with a production of 3,6 eggs/female/day, with
71,9% of viabilidad.
KEY WORDS: Lacewings, cucumber, aphid, greenhouse.
8
RESUMO - Os crisopídeos são insetos predadores de diversos artrópodes-praga,
destacando-se o pulgão Aphis gossypii, responsável por importantes danos em
pepino (Cucumis sativus). Objetivou-se avaliar alguns aspectos biológicos de
Ceraeochrysa cubana alimentada com A. gossypii em plantas de pepino sob
cultivo protegido, com temperatura média de 18,9 ± 6,3°C e UR de 79,7 ±
17,25%. Liberou-se, em cada planta previamente infestada com o pulgão, uma
larva de primeiro ínstar de C. cubana, acompanhando-se diariamente seu
desenvolvimento até emergência do adulto e, posteriormente, até a morte de
cada inseto. O primeiro, segundo e terceiro ínstares e toda a fase larval tiveram
duração média de 10,3; 10,4; 10,1 e 30,5 dias, respectivamente, com viabilidade
de 100,0; 94,3; 96,9 e 85,3% nos respectivos ínstares e fase larval. A fase de
pupa teve duração de 21,9 dias e viabilidade de 96,4%. A razão sexual foi de
0,7. A longevidade média dos machos foi de 127 dias e das fêmeas, de 93 dias,
ovipositando, em média, 3,6 ovos/fêmea/dia, os quais apresentaram viabilidade
média de 71,9%.
PALAVRAS-CHAVE: Crisopídeo, pepino, pulgão, casa-de-vegetação.
9
Introdução
O surgimento das casas-de-vegetação teve como uma das funções
básicas proporcionar o ajuste das condições climáticas às plantas, permitindo
estender o período de produção de vegetais em locais e épocas consideradas
impróprias à agricultura, em diferentes períodos do ano (Andriolo, 1999). O
cultivo de hortaliças em ambiente protegido no Brasil teve seu início no final
dos anos 60 (Grande et al., 2003). Entretanto, somente no final dos anos 80, e
principalmente no início da década de 90, é que essa técnica de produção passou
a ser amplamente utilizada (Cardoso & Silva, 2003; Grande et al., 2003).
Entre as plantas adaptadas a esse modelo de cultivo, o pepino Cucumis
sativus (L.) var. “Caipira” tem se destacado por tratar-se de uma planta sensível
às baixas temperaturas. Além desse aspecto, Cardoso & Silva (2003) afirmaram
que essa espécie tem crescido em importância quanto a sua comercialização,
sendo muito apreciado e consumido na forma de fruto imaturo em saladas,
curtido em salmoura ou vinagre e na forma de picles, entre outras. A expansão
das áreas de cultivo protegido tem permitido o pleno desenvolvimento da cultura
de pepino; contudo, a ocorrência de insetos-praga e doenças é freqüente nessa
condição, o que pode trazer, em muitos dos casos, perdas econômicas para os
produtores.
Dentre os problemas fitossanitários em plantas de pepino nesse sistema
de cultivo, destaca-se a ocorrência do pulgão Aphis gossypii Glover, 1877,
considerado a principal praga dessa cultura em diversos países (Steenis van &
El-Khawass, 1995), inclusive no Brasil. Para o seu controle têm-se utilizado
diversos métodos, e o uso de agentes biológicos é freqüentemente referido como
uma alternativa no controle dessa praga (Guedes & Ribeiro, 2000). Assim, o
emprego de insetos da família Chrysopidae, os quais ocorrem em várias culturas
de interesse econômico (Figueira et al., 2000; Macedo, 2001; Lira & Batista,
10
2006) e possuem elevada capacidade de predação (Figueira et al., 2000; Fonseca
et al., 2001; Gitirana Neto et al., 2001; Maia et al., 2004), poderá ser uma
alternativa biológica economicamente viável para a agricultura brasileira. Entre
esses insetos, Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) é reconhecidamente um
importante predador auxiliar na redução da densidade populacional de pulgões.
Esses crisopídeos são extremamente vorazes na fase de larva e fáceis de serem
criados em laboratório, possuem elevado potencial de reprodução, além de não
necessitarem de presas como alimento durante a fase adulta (Freitas &
Fernandes, 1996; Carvalho & Souza, 2000; Tauber et al., 2000; Ecole et al.,
2002).
Entre as presas mais comuns dos crisopídeos destacam-se os pulgões
(Principi & Canard, 1984; Fonseca et al., 2001; Maia et al., 2004; Alcantra,
2006); porém, estudos envolvendo a interação entre C. cubana e A. gossypii em
cultivos de pepino são escassos. Duffey et al. (1986) afirmaram que a associação
entre plantas, pragas, inimigos naturais e ambiente forma um sistema interativo
para o controle biológico, necessitando de pesquisas para a melhor compreensão
dessa interação. Esses estudos poderão contribuir para que os programas de
manejo integrado de pragas tenham sucesso.
Devido à importância da cultura do pepino em cultivo protegido e à
escassez de informações sobre a interação entre A. gossypii e C. cubana,
objetivou-se estudar alguns aspectos biológicos desse predador alimentado com
esse afídeo mantido em plantas de pepino cultivado em casa-de-vegetação.
Material e Métodos
Obtenção de Aphis gossypii. A criação de A. gossypii foi estabelecida a partir
de insetos coletados em plantas de algodoeiro cultivadas em casa-de-vegetação
do Departamento de Entomologia da Universidade Federal de Lavras
11
(DEN/UFLA). Adultos e ninfas foram transferidos para discos foliares (10 cm
de diâmetro) de pepino cultivar “Caipira” acondicionados em placas de Petri (12
cm de diâmetro) sobre uma camada de água-ágar a 1% e mantidos em câmara
climatizada a 25 ± 1
o
C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. Os discos
foliares foram recortados de plantas que apresentavam três folhas totalmente
desenvolvidas, cultivadas em casa-de-vegetação do DEN/UFLA. A cada dois
dias, procedia-se a transferência dos discos foliares contendo A. gossypii para
novas placas de Petri preparadas como citado anteriormente, com o objetivo de
que os pulgões se deslocassem para o novo disco foliar.
Obtenção de Ceraeochrysa cubana. Ovos de C. cubana foram obtidos a partir
da criação mantida em laboratório do DEN/UFLA a 25 ± 1
o
C, UR de 70 ± 10%
e fotofase de 12 horas. A alimentação das larvas consistiu de ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae), conforme metodologia
proposta por Cruz et al. (1999), e os adultos receberam dieta à base de lêvedo de
cerveja e mel (1:1).
Estudo dos aspectos biológicos das fases imaturas e da fase adulta de
Ceraeochrysa cubana. Individualizaram-se 80 ovos de C. cubana em tubos de
vidro de 8,5 x 2,5 cm de diâmetro e, após a sua eclosão, 40 larvas foram
liberadas em plantas de pepino variedade “Caipira” (uma larva/planta). As
plantas foram cultivadas em vaso com capacidade para 2 L contendo terra, areia
e esterco bovino na proporção 2:1:1, respectivamente, e foram utilizadas no
experimento quando apresentavam três folhas totalmente desenvolvidas. As
plantas foram infestadas diariamente com A. gossypii, dos quais as larvas se
alimentaram ad libitum, sendo o alimento fornecido ao longo do período larval.
Cada vaso contendo plantas de pepino foi protegido por gaiolas metálicas de 40
12
cm x 60 cm de altura, revestidas por tecido voil. As avaliações foram realizadas
a cada 24 horas durante o período experimental.
Avaliaram-se conjuntamente as fases de pré-pupa + pupa, ou seja, as
fases que são passadas no interior do casulo, uma vez que o comportamento
lixeiro das espécies do gênero Ceraeochrysa impede uma visualização segura do
disco enegrecido que caracteriza a última ecdise larval. A presença desse disco
constitui um indicativo seguro do término da fase de pré-pupa e do início da fase
de pupa. Os detritos observados no dorso das larvas de C. cubana eram
compostos essencialmente por exúvias de pulgões, partículas de solo e pequenos
fragmentos vegetais, os quais ficavam firmemente aderidos ao casulo,
impedindo uma avaliação detalhada do seu interior.
Após a emergência dos adultos, procedeu-se a separação de machos e
fêmeas, obtendo-se nove casais. Cada casal foi transferido para uma gaiola
cilíndrica de PVC de 10 cm x 10 cm, com revestimento interno de papel filtro, o
qual foi utilizado como substrato para oviposição. Para o preparo das gaiolas e
fornecimento da dieta e água, seguiu-se a metodologia proposta por Freitas
(2001).
As gaiolas foram mantidas em uma bancada em casa-de-vegetação do
DEN/UFLA, sendo a temperatura e umidade relativa do ar registradas ao longo
de todo o período em termohigrógrafo localizado próximo às unidades
experimentais. A metodologia Climanálise (1998) foi utilizada para determinar
as médias diárias das condições climáticas.
O delineamento foi inteiramente casualizado, sendo iniciado com 40
repetições na fase jovem e nove repetições na fase adulta. Cada parcela
experimental foi representada por um inseto ou um casal do predador, avaliando-
se a duração e a viabilidade dos ínstares e das fases de pré-pupa + pupa, a
relação macho:fêmea, os períodos de pré-oviposição, oviposição e pós-
oviposição, a longevidade de machos e fêmeas, a fecundidade, o período
13
embrionário e a viabilidade de ovos. Os dados obtidos foram submetidos a
Análise de Variância (Teste F).
Exemplares adultos de C. cubana encontram-se depositados na coleção
de espécimens vouchers do DEN/UFLA.
Resultados e Discussão
Fase de larva. A duração média do primeiro, segundo e terceiro ínstares de C.
cubana alimentada com A. gossypii em plantas de pepino sob cultivo protegido
apresentou valores próximos, sendo que a fase larval de foi, em média, de 30,5
dias, enquanto o período de larva a adulto durou cerca de 52 dias (Tabela 1). Em
condições de laboratório, Alcantra (2006) observou duração média de oito dias
para cada ínstar de C. cubana alimentada com o mesmo tipo de presa em
temperatura de 18°C. Já Silva (1991), alimentando larvas de C. cubana com
ovos de A. kueniella e o afídeo Toxoptera sp., obteve duração média de 12,32;
10,46 e 14,3 dias para o primeiro, segundo e terceiro ínstares, respectivamente, à
temperatura de 18°C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. No entanto,
quando a temperatura foi elevada para 20°C, foi constatado 7,13; 7,78 e 9,74
dias, respectivamente.
14
Tabela 1- Duração média (dias) (± EP) e viabilidade (%) das fases de
desenvolvimento de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis gossypii em
casa-de-vegetação. Temperatura média de 18,9 ± 6,3°C e Umidade Relativa
média de 79,7 ± 17,6%. Lavras-MG, Maio/Junho de 2007.
Ínstares Fases Período
1
o
2
o
3
o
Larval
Pré-pupa
+ Pupa
Larva-adulto
D
10,3 ± 0,6 10,4 ± 0,6
10,1 ± 0,6
30,5 ± 1,1
21,1 ± 1,5
52,1 ± 1,7
V 100 94,3 96,9 85,3 96,4 82,3
D= Duração (dias); V= Viabilidade (%)
Insetos expostos às baixas condições térmicas apresentam uma tendência
de redução da atividade metabólica e, conseqüentemente, aumento do seu ciclo
de vida. Figueira et al. (2002), alimentando larvas de C. externa com ovos de
Alabama argillacea (Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae), concluíram que
acréscimos na temperatura foram responsáveis pela redução do período larval do
predador. Resultados semelhantes foram obtidos por López-Arroyo et al.
(1999a) quando estudaram o desenvolvimento de C. cubana, Ceraeochrysa
cincta (Schneider, 1851) e Ceraeochrysa smithi (Navás, 1914) sob diferentes
condições de temperatura.
A temperatura reduzida registrada no interior da casa-de-vegetação na
época de realização do presente estudo pode ter sido o fator responsável pelo
prolongamento da fase larval do predador em relação aos resultados obtidos em
condições de temperatura constante (20°C) em experimentos conduzidos em
laboratório (Venzon et al., 1996; Silva, 1991), sendo que Silva (1991) observou
redução no desenvolvimento total da fase larval de C. cubana de 36,81 dias para
24,66 dias quando a temperatura foi reduzida de 20°C para 18 °C. A região de
Lavras, onde se realizaram os estudos, apresenta temperaturas mais baixas nos
meses de maio a agosto (média de 19 a 21 ºC) (Tatagiba et al., 2007), época
15
considerada favorável ao desenvolvimento de plantações de pepino sob sistema
de cultivo protegido, favorecendo a associação entre predador-planta-presa-
ambiente.
Outro importante fator responsável por afetar a biologia do predador está
associado ao tipo de presa ingerida. López-Arroyo et al. (1999b) observaram que
larvas de C. cubana alimentada com o pulgão Myzus persicae (Sulzer, 1776),
apresentaram um período larval de 30,6 dias, porém, menor duração foi
verificada quando as larvas foram alimentadas com ovos de A. kuehniella e M.
persicae, apresentando uma duração de 26 dias. No presente trabalho, apesar de
não terem sido estudados os efeitos de diferentes fontes alimentares, verificou-se
que A. gossypii não provocou efeitos deletérios no desenvolvimento de C.
cubana, sustentando uma viabilidade elevada ao longo de todo o período larval e
podendo ser considerado uma presa com características nutricionais favoráveis
ao desenvolvimento do predador.
Na fase larval, a maior viabilidade foi de 100% para o primeiro ínstar, e
a menor foi de 94,3 para o segundo ínstar. A viabilidade no período larva-adulto
foi de aproximadamente 82% (Tabela 1). Fonseca et al. (2001) encontraram
viabilidades próximas para o primeiro, segundo e terceiro ínstares e fase larval
completa de C. externa alimentada com o pulgão Schizaphis graminum
(Rondani, 1852) (Hemiptera: Aphididae), verificando, sob temperatura constante
de 18°C, viabilidade de 93; 100; 93 e 87%, respectivamente, e duração de 8,1;
6,2; 8,7 e 22,9 dias. Santa-Cecília et al. (1997) observaram viabilidade de 100%
para os três ínstares de C. cubana alimentada com ovos de A. kuehniella em
condições de laboratório, sob temperatura de 25°C. Já Barbosa et al. (2002), nas
mesmas condições de temperatura e alimentando Ceraeochrysa everes (Banks,
1920) com ovos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1819) (Lepidoptera:
Gelechiidae), obtiveram viabilidade superior a 90% para cada estádio larval.
16
A alimentação de larvas de C. cubana com o pulgão A. gossypii em
plantas de pepino sob cultivo protegido proporcionou alto porcentual de
sobrevivência a esse inimigo natural, indicando ser essa presa nutricionalmente
adequada ao desenvolvimento do predador. Os resultados obtidos para a
viabilidade dos ínstares e fase larval aproximaram-se daqueles observados para
esse mesmo predador alimentados com ovos de A. kuehniella e S. cerealella,
considerados padrão para comparação de qualidade nutricional e utilizados em
criações massais de crisopídeos (López-Arroyo et al., 1999b; Biagioni & Freitas,
2001; De Bortoli et al., 2005).
Fases de pré-pupa e pupa. A duração das fases de pré-pupa + pupa foi de
aproximadamente 21 dias, verificando-se uma viabilidade superior a 96%
durante essa fase (Tabela 1) e observando-se que apenas um indivíduo adulto
não foi capaz de distender totalmente as asas por ocasião da emergência. De
acordo com Santa-Cecília et al. (1997), a inadequabilidade do alimento
fornecido às larvas de C. cubana pode aumentar o seu ciclo de vida ou a sua
mortalidade. Barbosa et al. (2002), estudando alguns aspectos biológicos de C.
everes alimentada com ovos de S. cerealella, encontraram períodos de
desenvolvimento mais curtos em relação aos verificados nesse trabalho, sendo
que, para as fases de pré-pupa + pupa, verificaram 15,3 dias sob temperatura
constante de 25°C. Pessoa et al. (2004) também encontraram resultado inferior
para as fases de pré-pupa + pupa de Ceraeochrysa paraguaria (Navás, 1920)
oriundas de larvas alimentadas com ovos de S. cerealella, sendo de 11 dias
quando mantidas à temperatura de 25ºC ± 2°C; 70 ± 10% UR e fotoperíodo de
12 horas. Já Silva (1991) encontrou, para as fases de pré-pupa + pupa, duração
de 30,9 e 23,3 dias quando larvas foram alimentadas com ovos de A. kuenilla
sob temperatura de 18 e 20°C, respectivamente, sendo observadas viabilidades
respectivas de 77,8 e 66,8% nessas mesmas temperaturas.
17
Barbosa et al. (2002), trabalhando com C. everes, obtiveram viabilidades
de 91,9 e 66,7% para as fases de pré-pupa e pupa, respectivamente, quando
larvas de C. everes foram alimentadas com ovos de S. cerealella em temperatura
de 25ºC ± 2°C; UR de 65 ± 10% e fotoperíodo de 14 horas. López-Arroyo et al.
(1999a), alimentando larvas de C. cubana com o pulgão M. persicae,
encontraram viabilidade de 76,4% para a fase de pupa, enquanto Santa-Cecília et
al. (1997) não observaram formação de nenhuma pupa desse predador quando as
larvas foram alimentadas com o pulgão Toxoptera sp..
Em função da elevada viabilidade das fases de pré-pupa + pupa, pode-se
inferir sobre a adequação do pulgão A. gossypii criados em plantas de pepino em
casa-de-vegetação para seu predador C. cubana.
Fase adulta. O período de emergência dos adultos ocorreu de 29/06/2007 a
16/07/2007. Foi observada uma duração média do período ovo-adulto de 61,6 ±
6,5 dias, com viabilidade de 64,3%, praticamente o dobro do valor encontrado
por Barbosa et al. (2002) para C. everes alimentadas durante a fase larval com
ovos de S. cerealella em temperatura de 25ºC ± 2°C; UR de 65 ± 10% e
fotoperíodo de 14 horas, a qual foi de 34 dias.
Observou-se maior número de fêmeas em relação ao número de machos,
constatando-se uma razão sexual de 0,7. Assim, foi possível a formação de nove
casais para o estudo dos aspectos biológicos da fase adulta de C. cubana.
Estudando essa mesma espécie de crisopídeo, Silva (1991) observou razão
sexual de 0,48 e 0,57 nas temperaturas de 18ºC e 20°C, respectivamente, UR de
70 ± 10% e fotoperíodo de 12 horas, enquanto Venzon et al. (1996) encontrou
razão sexual de 0,75 alimentando larvas de C. cubana com ovos de A. kueniella
a 20°C. No entanto, Boregas (2000), estudando diferentes tipos de recipientes
utilizados na criação das fases imaturas de C. externa em casa-de-vegetação,
observou razão sexual de 0,5 e 0,6 em gaiola plástica e em tubo de vidro,
18
respectivamente, não sendo detectada influência do tipo de recipiente nos
resultados obtidos. Sendo assim, a temperatura pode ter influenciado na razão
sexual de C. cubana no presente estudo.
A temperatura e umidade relativa do ar registradas na casa-de-vegetação
durante o desenvolvimento da fase adulta foram de 21,3 ± 8,6°C e UR de 70,5 ±
3,3%. Diante dessas condições climáticas, obteve-se um período de pré-
oviposição de adultos de C. cubana de 15,8 ± 1,3 dias, enquanto os períodos de
oviposição, efetivo de oviposição e de pós-oviposição foram de 73,4 ± 4,4 dias;
66,2 ± 4,9 e 6,1 ± 2,8 dias, respectivamente. Kubo (1993), estudando o alguns
aspectos biológicos de C. cubana alimentada durante a fase larval com ovos de
Galleria mellonella (Linnaeus, 1758) e Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)
(Lepidoptera: Pyralidae) e adultos com dieta à base de proteína de soro de leite,
lêvedo de cerveja e mel em condições de laboratório (25ºC ± 2°C; UR de 70 ±
10% e fotoperíodo de 12 horas), obteve períodos de pré-oviposição, oviposição,
efetivo de oviposição e de pós-oviposição de 10,57; 43,85; 36,14 e 14,14,
respectivamente, quando as larvas foram alimentadas com ovos de D.
saccharalis. No entanto, quando as larvas foram alimentadas com G. mellonella,
esses períodos foram de 8,00; 44,71; 40,00 e 16,00, respectivamente.
Verificou-se que os machos de C. cubana apresentaram maior período
de vida em relação às fêmeas, observando-se 127 dias para machos e 93 dias
para fêmeas, com fecundidade média diária e total de 3,6 ± 0,2 e 330,1 ± 5,6
ovos. Os espécimes mais longevos e menos longevos sobreviveram por 155 e 72
dias, respectivamente. Venzon & Carvalho (1992) observaram resultados
inferiores, sendo a viabilidade de adultos de C. cubana influenciada pela
temperatura, uma vez que, a 20°C, a viabilidade foi de 75 dias, sendo reduzida
para 54,52 dias quando essa foi alterada para 30°C. No entanto, Boregas (2000)
verificou longevidade de 45,5 dias para adultos de C. externa criados em casa-
de-vegetação com dieta à base de lêvedo de cerveja e mel.
19
Em condições de cultivo protegido, pôde-se verificar que C. cubana
apresentou um prolongamento da fase larval, permanecendo maior tempo em
contato com a presa, além de apresentar maior longevidade em relação a
exemplares criados sob temperatura constante em condições de laboratório.
Apesar de essa espécie não ser predadora na fase adulta, tendo como recurso
alimentar especialmente o néctar e o honeydew excretado por alguns hemípteros,
sua longevidade e capacidade reprodutiva podem assegurar o aumento de suas
populações nos diversos agroecossistemas em que pode ser encontrada.
Fase de ovo. O período embrionário foi de 9,5 ± 0,3 dias, com uma porcentagem
de ovos viáveis, inviáveis e inférteis de 71,9 ± 0,9; 27,1 ± 0,9 e 3,0 ± 0,1%,
respectivamente. Venzon & Carvalho (1992) obtiveram um período embrionário
de 10,57 dias para ovos de adultos de C. cubana alimentados com dieta à base
de lêvedo de cerveja e mel, mantidos a 20°C, ocorrendo uma redução nesse
período quando a temperatura foi elevada para 25 ou 30°C.
Avaliando ovos de C. externa sob temperatura de 20°C, UR de 70 ± 10%
e fotofase de 12 horas, oriundos de larvas alimentadas com lagartas de A.
argillacea e adultos alimentados com lêvedo de cerveja e mel, Silva et al. (2002)
encontraram uma viabilidade de 81,2%, superior àquela encontrada no presente
estudo. Para ovos inviáveis e inférteis, constataram 11,2% e 7,5%,
respectivamente. Bezerra et al. (2006), avaliando aspectos da biologia de C.
externa alimentada com ninfas e fêmeas adultas de Planococcus citri (Risso,
1813) (Hemiptera: Pseudococcidae) e adultos alimentados com lêvedo de
cerveja e mel em condições climáticas controladas, obtiveram valores oscilando
entre 78-82, 10-12 e 8-10% para ovos viáveis, inviáveis e inférteis,
respectivamente. Venzon & Carvalho (1992) observaram que aumentos na
temperatura permitiram reduções na viabilidade de ovos de C. cubana,
reduzindo de 91,47 para 73,12 quando a temperatura foi aumentada de 20 para
20
30°C. As oscilações térmicas ocorridas na casa-de-vegetação possivelmente
influenciaram em uma menor viabilidade dos ovos de C. cubana, principalmente
durante o período vespertino, quando foram registrados picos de até 35°C.
Pode-se verificar que A. gossypii infestando plantas de pepino em
sistema de cultivo protegido caracterizou-se como uma presa com características
nutricionais adequadas ao predador C. cubana, proporcionando seu completo
desenvolvimento. Dessa forma, pode-se concluir que esse predador apresenta-se
como um potencial agente de controle dessa espécie de pulgão em plantas de
pepino cultivadas em casa-de-vegetação.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao CNPq pelo apoio financeiro para a condução
do projeto e à CAPES pela bolsa de pós-graduação concedida ao primeiro autor.
21
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26
ARTIGO 2
Capacidade Predatória e Resposta Funcional de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) Alimentada com Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em Plantas de Pepino sob Cultivo Protegido
(Preparado de acordo com as normas da revista “Neotropical Entomology”,
exceto as referências bibliográficas, com normas da ABNT)
CLEIDSON SOARES FERREIRA
1
CÉSAR FREIRE CARVALHO
1
BRÍGIDA SOUZA
1
1
Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras, CP 3037, CEP 37200-
000, Lavras, Minas Gerais, Brasil.
27
Capacidade Predatória e Resposta Funcional de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) Alimentada com Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em Plantas de Pepino sob Cultivo Protegido
CLEIDSON S. FERREIRA, CÉSAR F. CARVALHO, BRÍGIDA SOUZA
Universidade Federal de Lavras / UFLA, CP 3037, CEP 37200-000, Lavras,
Minas Gerais, Brasil, [email protected].br
Predatory capacity and Functional Response of Ceraeochrysa cubana (Hagen)
(Neuroptera: Chrysopidae) Fed with Aphis gossypii Glover (Hemiptera:
Aphididae) in Cucumber Plants under Greenhouse
ABSTRACT - This work aimed to evaluate the predatory capacity and
functional response of Ceraeochrysa cubana with A. gossypii fed in cucumber
plants under greenhouse, as well as the time to finding and manipulation. The
temperature condition was range between 22,0 e 26,5°C and 63,0 a 73,7% to
relative humidity. To evaluate the predatory capacity, 200 nymphs of A. gossypii
from second and third ínstars were added to each cucumber plant that was grown
on plastic pot. After 24 hours, when insects from A. gossypii got third and fourth
ínstars, was added one C. cubana maggot for each plant during 24 hours to see
in the end which number of A. gossypii that did not predatory. For the
functional response, five different populations from A. gossypii were added to
each plant of cucumber that was chose by average consume of each ínstar from
C. cubana and two populations down average consume plus two up average
consume also. The results regarding average consume of A. gossypii by lacewing
from first, second and third ínstars showed 36,5; 55,1 and 125,6 respectively.
The results became evident to the 1
st
, 2
nd
and 3
rd
ínstars a functional Type II
response. To the average prey densities which were offered, both search and
handling times were avaluated. The search time was 11’06” to first; 6’11” to
second and 5’01” to third ínstars, and the handling time was 26’28”, 4’37” and
2’07”, respectively.
KEY WORDS: Lacewing, cucumber, aphid, biological control, predator.
28
RESUMO - Objetivou-se avaliar a capacidade predatória e a resposta funcional
de Ceraeochrysa cubana alimentada com Aphis gossypii em plantas de pepino
Cucumis sativus L. sob cultivo protegido, bem como o tempo de busca e
manuseio sob temperatura oscilando entre 22,0 e 26,5°C e umidade relativa de
63,0 a 73,7%. Para avaliar a capacidade predatória, plantas de pepino foram
cultivadas em vasos plásticos e infestadas com 200 ninfas de A. gossypii de
segundo e terceiro ínstares. Após 24 horas, quando os pulgões encontravam-se
no terceiro e quarto ínstares, liberou-se uma larva de C. cubana em cada planta,
por um período de 24 horas, avaliando-se o número de pulgões não predados.
Para a resposta funcional liberou-se, em cada planta, cinco diferentes densidades
de pulgões, determinadas a partir do consumo médio de cada ínstar do
crisopídeo, sendo duas densidades abaixo do consumo médio, o consumo médio
e duas densidades acima do consumo médio. Os números de pulgões
consumidos pelo crisopídeo no primeiro, segundo e terceiro ínstares foram 36,5;
55,1 e 125,6 ninfas, respectivamente. Os resultados mostraram uma resposta
funcional do Tipo II para o primeiro, segundo e terceiro ínstares. Os tempos de
busca para os respectivos ínstares foi, em média, de 11’06”; 6’11” e 5’01”, e os
tempos de manuseio foram de 26’28”; 4’37” e 2’07”, respectivamente.
PALAVRAS-CHAVE: Crisopídeo, pepino, afídeo, controle biológico, predador
29
Introdução
O cultivo de plantas em sistema protegido, principalmente em casas-de-
vegetação, revolucionou a produção de hortaliças no Brasil (Grande et al.,
2003). O aumento da área ocupada empregando-se esse sistema de plantio tem
aumentado consideravelmente em função de alguns fatores, entre eles as
exigências do consumidor quanto à obtenção de produtos de melhor qualidade
(Cunha et al., 2001). Outro fator refere-se às estratégias utilizadas por muitos
agricultores para conseguirem durante o período de entressafra, produtos com
qualidade e quantidade.
Uma das culturas que tem apresentado expressiva expansão nesse
sistema de cultivo é o pepino Cucumis sativus L. variedade “Caipira”, cuja
importância econômica tem aumentado consideravelmente, estando entre as
principais espécies hortícolas comercializadas (Cardoso, 2002; Cardoso & Silva,
2003). Associada ao valor econômico, destaca-se também a importância
nutricional desse produto, fonte de diversas vitaminas e minerais. Além disso, o
cultivo de cucurbitáceas também tem grande importância social, gerando
empregos diretos e indiretos, uma vez que demanda grande quantidade de mão-
de-obra, que é exigida desde o cultivo até a comercialização (Cardoso & Silva,
2003).
Entre os principais problemas que ocorrem nessa cultura destaca-se o
ataque de artrópodes-praga, sendo que o pulgão Aphis gossypii Glover, 1877,
está relacionado a prejuízos consideráveis a essa planta. O pulgão A. gossypii
Glover, 1877, é um inseto com vasta distribuição mundial; na Europa, por
exemplo, é considerado a principal praga da cultura do pepino em cultivo
protegido (Schelt et al., 1990; Steenis & El-Khawass, 1995; Sampaio, 1999).
Assim, há enorme interesse por parte dos agricultores e pesquisadores em
encontrar métodos eficientes para o seu controle, capazes de causar menor
30
impacto ao ambiente, ao agricultor e aos consumidores, etc. Guedes & Ribeiro
(2000) citaram que o uso de agentes biológicos é freqüentemente mencionado
como uma alternativa para o controle de artrópodes-praga, sendo que Mishra et
al. (1994) se referiram aos crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae) como
predadores eficientes no controle de pulgões, incluindo A. gossypii.
Entre as diversas espécies de artrópodes predadores de organismos-
praga de que se tem conhecimento, os crisopídeos são comumente mencionados
por apresentarem ocorrência generalizada em muitos agroecossistemas, além de
possuírem elevada capacidade de predação (Figueira et al., 2000; Fonseca et al.,
2001; Gitirana Neto et al., 2001; Maia et al., 2004), sendo essa uma importante
característica na avaliação do potencial de inimigos naturais. Nesse contexto,
Santos et al. (2003) observaram que, em função da cultivar de algodoeiro,
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) foi considerado
um importante predador de A. gossypii. No entanto, de acordo com Lopez-
Arroyo et al. (1999), as larvas de C. cubana possuem características para serem
utilizadas em programas de controle biológico e manejo integrado de pragas em
regiões tropicais e subtropicais pois suas características permitem sua criação
massal e posterior comercialização e o comportamento lixeiro das larvas pode
estar associado à tolerância de resíduos químicos.
Uma das maneiras de se avaliar a eficiência de inimigos naturais no
controle de pragas consiste em estudar a resposta funcional, definida como o
número de insetos consumidos pelo predador em função do aumento da
densidade da presa (Solomon, 1949). Holling (1959), estudando algumas
características relacionadas à predação, classificou a resposta funcional de
predadores de acordo com o número de presas consumidas em Tipo I, Tipo II e
Tipo III. Assim, este trabalho teve como objetivo avaliar a capacidade
predatória, a resposta funcional e a duração do tempo de busca e de manuseio de
31
larvas de C. cubana alimentadas com A. gossypii em plantas de pepino
cultivadas em casa-de-vegetação.
Material e Métodos
Obtenção de Aphis gossypii. A criação de A. gossypii foi iniciada a partir de
insetos coletados em plantas de algodoeiro cultivadas em casa-de-vegetação do
Departamento de Entomologia (DEN) da Universidade Federal de Lavras
(UFLA), transferidas para discos foliares (10 cm de diâmetro) de pepino cultivar
“Caipira”. Esses discos foram recortados de plantas que apresentavam três
folhas totalmente desenvolvidas e colocados sobre uma camada de água-ágar a
1% em placas de Petri (12 cm de diâmetro) mantidas em câmara climatizada a
25 ± 1
o
C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. A cada dois dias eram
preparadas placas de Petri com novos discos foliares, para onde eram
transferidos os discos velhos contendo os pulgões, com o objetivo de que esses
insetos migrassem naturalmente para os novos discos foliares.
Obtenção de Ceraeochrysa cubana. Os insetos utilizados nos ensaios foram
provenientes da criação existente no laboratório de criação de Insetos
DEN/UFLA, onde são criados a 25 ± 1
o
C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12
horas. Nessa criação, as larvas são alimentadas com ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) oriundos de criação
estabelecida no próprio Departamento, conforme metodologia proposta por Cruz
et al. (1999). Os adultos recebem dieta à base de levedo de cerveja e mel (1:1).
Para os experimentos, os ovos foram removidos do substrato de oviposição por
meio do corte do pedicelo com auxílio de tesoura, e individualizados em tubos
de vidro de 2,5 cm de diâmetro x 8,5 cm de altura, vedados com filme de
polietileno.
32
Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana alimentados com Aphis
gossypii. Foram utilizadas plantas de pepino com três folhas completamente
desenvolvidas, cultivadas em vasos de polietileno com capacidade para 2,0 L e
mantidas em casa-de-vegetação. Cada vaso contendo uma única planta foi
protegido por uma gaiola de estrutura metálica (40 cm x 60 cm de altura)
revestida por tecido tipo voil.
Para se obterem ninfas de A. gossypii de mesma idade e em número
suficiente para infestação das plantas, foram utilizadas placas de Petri (5 cm de
diâmetro) contendo discos foliares (3 cm de diâmetro) de pepino cultivar
“Caipira”, para os quais foram transferidos 20 adultos oriundos da criação em
câmara climatizada. Esses insetos permaneceram nesses recipientes por 48
horas, tempo suficiente para a obtenção de aproximadamente 300 ninfas de
primeiro e segundo ínstares por disco foliar. As placas com essas ninfas foram
mantidas por mais 24 horas em câmara climatizada com o objetivo de se
obterem ninfas de segundo e terceiro ínstares para serem utilizadas no
experimento.
Posteriormente, com auxílio de um escalpelo, os discos foliares
contendo ninfas A. gossypii foram recortados em áreas menores, as quais foram
distribuídas com número uniforme de pulgões na superfície adaxial das folhas de
cada planta. Foram inoculadas 200 ninfas de segundo e terceiro ínstares do
pulgão A. gossypii, número estabelecido por meio de testes prévios sobre a
capacidade de consumo de ninfas do pulgão por larvas de C. cubana, de acordo
com metodologia utilizada por Fonseca et al. (2001).
Vinte e quatro horas após a infestação das plantas com esse afídeo em
casa-de-vegetação, e nessa ocasião as ninfas já estavam no terceiro e quarto
ínstares, foi transferida, para cada uma delas, uma larva de primeiro, segundo ou
terceiro ínstar de C. cubana. Após 24 horas foi avaliado o número de pulgões
33
predados em cada estádio do crisopídeo, utilizando-se uma lupa com aumento de
20X.
Foi utilizado o delineamento inteiramente casualizado com quatro
tratamentos, referentes aos três estádios larvais e uma testemunha (planta com o
pulgão e sem o crisopídeo) com 10 repetições. Os dados foram submetidos à
análise de variância e as médias, comparadas pelo teste de Scott-Knott (P ≤
0,05).
Para registrar a temperatura e a umidade relativa do ar na casa-de-
vegetação utilizou-se um termohigrógrafo localizado próximo ao experimento.
Os dados obtidos foram processados usando a metodologia Climanálise (1998),
determinando-se as médias diárias das condições ambientais por meio das
fórmulas:
T
média
= T
9
+ T
M
+ T
X
+ 2T
21
/ 5
UR
média
= UR
9
+ UR
15
+ 2UR
21
/ 4,
em que: T
média
= temperatura média em ºC; T
9
= temperatura às 9hs; T
M
= temperatura mínima; T
X
= temperatura máxima; T
21
= temperatura às 21hs;
URmédia = umidade relativa média em %; UR
9
= umidade relativa às 9hs; UR
15
= umidade relativa às15hs, UR
21
= umidade relativa às 21hs.
Resposta funcional de Ceraeochrysa cubana. Para esse ensaio foram utilizadas
plantas de pepino com três folhas totalmente desenvolvidas, cultivadas
individualmente em vasos de polietileno com capacidade para 2,0 L. Cada vaso
foi protegido por uma gaiola de estrutura metálica (40 cm x 60 cm de altura)
revestida por tecido tipo voil e mantido em casa-de-vegetação.
As plantas foram infestadas por pulgões, como descrito para o ensaio
sobre a capacidade predatória. Ninfas de terceiro e quarto ínstares de A. gossypii
foram oferecidas em cinco densidades diferentes para cada ínstar de C. cubana
(Tabela 1). Essas densidades foram calculadas em testes prévios sobre a
34
capacidade de consumo em cada ínstar do predador, e posteriormente
estabeleceram-se duas densidades superiores e duas inferiores à capacidade
média de consumo das larvas. Vinte e quatro horas após a infestação das plantas
foram liberadas as larvas do crisopídeo, avaliando-se, após 24 horas, o número
de pulgões predados em cada estádio do predador com o auxílio de uma lupa
com aumento de 20X.
Tabela 1 – Densidades de ninfas de terceiro e quarto ínstares de Aphis
gossypii Glover oferecidas aos três ínstares de Ceraeochrysa cubana (Hagen)
em plantas de pepino cultivadas em casa-de-vegetação.
Densidades Número de pulgões oferecidos
utilizadas 1
o
ínstar 2
o
ínstar 3
o
ínstar
1 10 15 30
2 25 40 80
3 40 65 130
4 55 90 180
5 70 115 230
A temperatura e umidade relativa do ar foram registradas em
termohigrógrafo e as médias diárias, calculadas como citado anteriormente. O
delineamento foi o inteiramente casualizado com cinco tratamentos,
representados pelas densidades de pulgões oferecidas às larvas do crisopídeo,
tendo, cada tratamento, 10 repetições. Realizou-se análise de variância e os
dados originais foram transformados em √x e submetidos à regressão
polinomial, considerando a resposta funcional de C. cubana em função das
densidades de pulgões.
35
Tempo de busca e de manuseio. O tempo de busca e de manuseio foi
determinado fornecendo-se, às larvas do crisopídeo, a densidade média de ninfas
de A. gossypii no terceiro e quarto estádios (Tabela 1). As ninfas foram
colocadas em plantas de pepino com três folhas completamente desenvolvidas e
cultivadas individualmente em vasos de polietileno com capacidade para 2,0 L.
Foram utilizadas 10 repetições para cada ínstar do predador.
Após a liberação de uma larva na folha mediana da planta, cronometrou-
se o tempo a partir do momento em que o predador iniciou o caminhamento
sobre o limbo foliar até encontrar a presa, determinando-se o tempo de busca. A
partir desse momento foi cronometrado o tempo em que o predador ficou
manipulando a presa, determinando-se o tempo de manuseio. Ambos os
procedimentos foram repetidos 10 vezes para cada ínstar do predador, em
delineamento inteiramente casualizado. Os dados obtidos foram submetidos à
análise de variância e transformados em Ln (X), sendo as médias comparadas
pelo teste de Scott-Knott (P ≤ 0,05).
Resultados e Discussão
Capacidade predatória. Durante as 24 horas em que as presas ficaram expostas
ao predador, não houve diferença significativa entre o número de pulgões
consumidos pelas larvas durante os dois primeiros ínstares do crisopídeo, sendo
constatada diferença significativa apenas para o terceiro ínstar (Tabela 2). Nesse
estádio, o predador foi capaz de consumir 3,5 e 2,3 vezes mais presas que no
primeiro e segundo ínstares, respectivamente. Carvalho et al. (1993),
trabalhando com essa mesma espécie de presa a uma temperatura de 25 ± 2°C,
observou resultados semelhantes para a capacidade predatória de Chrysoperla
externa (Hagen, 1861) durante o terceiro ínstar, em que esse estádio aumentou
seu consumo de A. gossypii em aproximadamente 3,5 vezes. A maior voracidade
36
verificada para o terceiro ínstar também foi observada por Carvalho et al.
(1998), Figueira et al. (2000), Fonseca et al. (2000) e Pessoa et al. (2003), para
C. externa alimentada com diferentes tipos de presas, e por Alcantra (2006) para
C. cubana alimentada com A. gossypii. Verifica-se que, independentemente da
espécie de presa empregada, a capacidade predatória é maior no terceiro ínstar
em relação aos dois primeiros. Esse fato muito provavelmente está associado ao
maior tamanho do predador e, conseqüentemente, à maior necessidade de
alimento quando comparado aos demais ínstares.
A maior facilidade de deslocamento das larvas de terceiro ínstar sobre o
limbo foliar das plantas de pepino pode ter sido um fator adicional relacionado
ao maior consumo de pulgões nesse estádio. As plantas apresentavam elevada
densidade de tricomas, característica comum em pepino dessa cultivar,
dificultando o deslocamento das larvas de primeiro e segundo ínstares. Treacy et
al. (1985, 1987), trabalhando com Chrysoperla rufilabris (Burmeister, 1839) em
algodoeiro, verificaram que a capacidade de encontro e de predação de ovos de
Helicoverpa zea (Boddie, 1850) (Lepidoptera: Noctuidae) pelo predador foi
retardada quando liberações foram feitas em plantas com maior número de
tricomas.
37
Tabela 2 - Número médio (± EP) de ninfas de terceiro e quarto ínstares
de Aphis gossypii Glover predadas em cada ínstar de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) em 24 horas de exposição em plantas de pepino cultivadas em casa-de-
vegetação. Temperatura média de 24,0ºC e Umidade Relativa média de 73,7%.
Lavras, MG, 2007. (n= 10)
Ínstares Consumo médio diário de A. gossypii
1
o
36,5 ± 3,8 a
2
o
55,1 ± 6,2 a
3
o
125,6 ± 10,1 b
Testemunha
1,6 ± 0,5 c
CV (%) 16,9
Médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott
(P ≤ 0,05).
CV= Coeficiente de variação, EP= Erro padrão
O número de pulgões consumidos em 24 horas pelas larvas do
crisopídeo nos seus três ínstares também pode ter sido influenciado pela
temperatura na casa-de-vegetação. Fonseca et al. (2001), Silva et al. (2002),
Pessoa et al. (2003) e Alcantra (2006) verificaram, em condições de laboratório,
que a temperatura afetou a capacidade de consumo dos crisopídeos, reduzindo-
se a predação de acordo com a redução da temperatura. Foi também constatado
que a velocidade de desenvolvimento das fases imaturas dos predadores é
reduzida de acordo com o aumento da temperatura.
Pessoa et al. (2003) encontraram consumos médios diários de 5; 17 e 77
pulgões A. gossypii por C. externa, dados menores do que os do presente estudo.
O fato de esse estudo ter sido conduzido em casa-de-vegetação com insetos
mantidos livres sobre a planta pode ter sido favorável ao aumento no consumo
de A. gossypii. Estudos em casas-de-vegetação que permitem o deslocamento
livre dos insetos predadores sobre a planta, provavelmente permitem maiores
gastos de energia a procura das presas quando comparado aos estudos em
laboratório, nos quais os insetos ficam confinados. Diante desse gasto,
38
conseqüentemente observa-se maior consumo de presas pelos crisopídeos para
reposição da energia perdida decorrente do deslocamento sobre a planta.
Resposta funcional. Para o primeiro, segundo e terceiro ínstares observou-se
uma resposta funcional do Tipo II, de acordo com a classificação proposta por
Holling (1959). Esse tipo de resposta é observado quando, em função de
acréscimos gradativos nas densidades de presas oferecidas a um predador,
contatam-se aumentos também gradativo no consumo da presa pelo inimigo
natural até se atingir um patamar, momento a partir do qual há uma tendência de
estabilização no consumo de presas (Holling, 1959) (Tabela 3; Figs 1, 2 e 3).
Tabela 3 - Número médio (± EP) de ninfas de terceiro e quarto ínstares
de Aphis gossypii Glover predadas em cada ínstar de Ceraeochrysa cubana
(Hagen) em 24 horas de exposição em plantas de pepino cultivadas em casa-de-
vegetação. Temperatura média de 22,0°C e Umidade Relativa média de 70,1%.
Lavras, MG, 2007. (n= 10)
Densidades Número médio de pulgões consumidos por ínstar
oferecidas 1
o
2
o
3
o
1
3,6 ± 0,5 5,6 ± 0,8 14,8 ± 2,6
2
9,6 ± 0,7 23,7 ± 3,1 52,2 ± 2,8
3
14,1 ± 1,2 40,6 ± 3,2 83,3 ± 5,5
4
19,0 ± 2,7 39,0 ± 3,5 92,5 ± 10,5
5
17,2 ± 3,2 45,8 ± 5,5 101,4 ± 10,4
CV (%) 49,4 34,8 33,4
CV= Coeficiente de variação, EP= Erro padrão.
Diversos insetos predadores são relatados por apresentarem resposta
funcional do Tipo II. Oliveira et al. (2006), testando a capacidade predatória do
antocorídeo Orius insidiosus (Say, 1832) alimentado com o pulgão A. gossypii,
39
observaram que esse predador apresentou resposta funcional do Tipo II.
Resultados semelhantes também foram constatados por Santa-Cecília et al.
(2001) quando larvas do coccinelídeo Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763)
foram alimentadas com o pulgão Schizaphis graminum (Rondani, 1852) em
diferentes densidades.
Nordlung & Morrison (1990) também observaram resposta funcional do
Tipo II para larvas de C. rufilabris alimentadas com A. gossypii. Contudo, por
não ter sido testado maior número de densidades, não foi constatada a tendência
de estabilização da curva relacionada ao consumo do crisopídeo. O
comportamento de estabilização no consumo de afídeos por C. externa, as quais
foram fornecidas em diferentes densidades de presas, também foi observado por
Fonseca et al. (2000), Auad et al. (2001), Maia et al. (2004) e Santos et al.
(2005) quando larvas desse crisopídeo foram alimentadas com S. graminum,
Uroleucon ambrosiae (Thomas, 1878), Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) e A.
gossypii, respectivamente.
Segundo De Clercq & Degheele (1994), maiores densidades de presas
induzem os predadores a abandoná-las antes de consumi-las totalmente,
possivelmente com o objetivo de atacar outras presas. Hassel (1978) considera
que o aumento linear no consumo é uma teoria, uma vez que sempre existirá um
número de presas a partir do qual o predador irá estabilizar seu consumo. Além
disso, o aumento progressivo no consumo pode ser considerado incoerente (Hull
et al., 1976; Hassell et al., 1977), partindo-se do pressuposto de que nenhum
predador apresenta apetite ilimitado (Oliveira et al., 2006). De fato, em função
dos resultados obtidos nos ensaios e observações constantes durante a sua
execução, não foi constatado um aumento linear do número de pulgões
predados. As análises de regressão permitem inferir sobre um consumo limitado,
sendo que os coeficientes de determinação (R
2
) foram superiores a 97%,
determinando ajustes elevados aos dados obtidos.
40
Observou-se, também, que os três ínstares de C. cubana apresentaram
semelhanças quanto à voracidade de predação, atingindo seus respectivos pontos
de estabilização alimentar a partir da terceira e quarta densidades (Figs. 1, 2 e 3).
Oliveira et al. (2006) relataram que quando o predador encontra-se saciado, há
uma redução evidente no consumo de presas.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
10 25 40 55 70
Densidade de pulgões
Consumo médio diário
Médias observadas Médias estimadas
Y = - 0,225438X² + 1,902584X - 0,154244
R² = 99,19%
Figura 1 - Curva de regressão ajustada para a resposta funcional das
larvas de primeiro ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em cinco densidades
de Aphis gossypii Glover, mantidos em plantas de pepino em casa-de-vegetação.
Lavras, MG, 2007.
41
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
15 40 65 90 115
Densidade pulgões
Consumo médio diário
Médias observadas Médias estimadas
Y = - 0,415148X² + 3,506359X - 0,712848
R² = 97,38%
Figura 2 - Curva de regressão ajustada para a resposta funcional da larva
de segundo ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em cinco densidades de
Aphis gossypii Glover, mantidos em plantas de pepino em casa-de-vegetação.
Lavras, MG, 2007.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
110
30 80 130 180 230
Densidade de pulgões
Consumo médio diário
Médias observadas Médias estimadas
Y = - 0,533868X² + 4,676987X - 0,325405
R² = 98,05%
Figura 3- Curva de regressão ajustada para a resposta funcional da larva
de terceiro ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen), em cinco densidades de
Aphis gossypii Glover, mantidos em plantas de pepino em casa-de-vegetação.
Lavras, MG, 2007.
42
Tempo de busca e de manuseio. Os tempos de busca e de manuseio foram
significativamente maiores para larvas no primeiro estádio de desenvolvimento,
não havendo diferença entre o segundo e terceiro estádios (Tabela 4). Devido ao
menor tamanho, as larvas de primeiro ínstar necessitaram de um maior tempo
para o encontro da presa. A presença de tricomas nas folhas de pepino também
pode ter dificultado o deslocamento dessas larvas na planta a procura por outras
presas. Por outro lado, larvas de segundo e terceiro ínstares, as quais têm maior
tamanho, puderam se deslocar com maior facilidade através dos tricomas. Outro
fator que possivelmente influenciou o tempo de busca refere-se à quantidade de
presas disponibilizadas para cada estádio. Para o primeiro ínstar, a densidade de
presas oferecidas foi menor que aquela fornecida ao segundo e terceiro ínstares
(Tabela 1), diminuindo a probabilidade de encontro das larvas do crisopídeo
com o pulgão. Resultados semelhantes também foram observados por Fonseca et
al. (2000) em trabalhos realizados em laboratório com C. externa alimentanda
com S. graminum.
Tabela 4 - Tempo médio de busca e de manuseio (minutos e segundos)
de larvas em cada ínstar de Ceraeochrysa cubana (Hagen) alimentadas com
ninfas de terceiro quarto ínstares de Aphis gossypii Glover, em plantas de pepino
cultivadas em casa-de-vegetação. Temperatura média de 26,5°C, Umidade
Relativa média de 63%. Lavras, MG, 2007. (n= 10)
Tempo médio
Ínstares
Busca Manuseio
1° 11’06’’a 26’28’’a
2° 6’11’’ b 4’37’’ b
3° 5’01’’ b 2’07’’ b
CV (%) 10,6 7,1
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de
Scott-Knott (P ≤ 0,05).
43
Segundo Fonseca et al. (2000) e Maia et al. (2004), o tamanho corporal,
aumentado a cada ínstar, tem influência sobre o tempo de alimentação
possivelmente devido à sucção mais rápida da hemolinfa da presa e à
conseqüente diminuição do tempo de manuseio. Tal fato pode ser constatado no
presente estudo, pois alguns pulgões, mesmo padronizando-se o ínstar a ser
liberado nas folhas de pepino, apresentavam tamanho corporal próximo ao das
larvas de primeiro ínstar, sendo que, nesses casos, o predador apresentava maior
tempo para sucção completa da presa.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao CNPq pelo apoio financeiro para condução do
projeto e à CAPES pela bolsa de pós-graduação concedida ao primeiro autor.
44
Referências
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49
CONSIDERAÇÕES FINAIS
O predador C. cubana apresentou desenvolvimento normal quando se
forneceu, às larvas de primeiro, segundo e terceiro ínstares, o pulgão A. gossypii.
Diante desses resultados, pode-se concluir que a presa apresenta componentes
nutricionais ideais ao desenvolvimento desse predador, podendo ser utilizada em
programas de controle biológico de A. gossypii infestando plantas de pepino
mantidas em condições de casa-de-vegetação. Além disso, observaram-se
características positivas da fase adulta quanto à participação no aumento da
densidade populacional desse predador.
Considera-se também que larvas de C. cubana apresentam alta
voracidade por ninfas de A. gossypii, apresentando resposta funcional do Tipo II,
estabilizando o consumo dessas presas a partir da terceira ou quarta densidades
oferecidas ao predador. Vale ressaltar, também, que o terceiro ínstar apresenta a
maior capacidade de consumo de presas, seguido pelo segundo ínstar. Já o
tempo de busca e de manuseio do pulgão A. gossypii por C. cubana foi reduzido
de acordo com o desenvolvimento do predador, sendo que o terceiro ínstar
apresentou o menor tempo para o encontro e consumo de pulgões.
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