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AVALIAÇÃO DA INTERAÇÃO ENTRE
Orius
insidiosus
(SAY) (HEMIPTERA,
ANTHOCORIDAE) E
Aphidius colemani
VIERECK (HYMENOPTERA, BRACONIDAE,
APHIDIINAE)
LEONARDO SANTA ROSA PIERRE
2005
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LEONARDO SANTA ROSA PIERRE
AVALIAÇÃO DA INTERAÇÃO ENTRE
Orius insidiosus
(SAY)
(HEMIPTERA, ANTHOCORIDAE) E
Aphidius colemani
VIERECK
(HYMENOPTERA, BRACONIDAE, APHIDIINAE)
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Lavras como parte das exigências
do Programa de Pós-Graduação em
Agronomia/ Entomologia, área de
concentração em Entomologia Agrícola, para
obtenção do título de “Mestre”.
Orientadora
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno
LAVRAS
MINAS GERAIS- BRASIL
2005
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Ficha Catalográfica Preparada pela Divisão de Processos Técnicos da
Biblioteca Central da UFLA
Pierre, Leonardo Santa Rosa.
Avaliação da interação entre
Orius insidiosus
(Say) (Hemiptera, Anthocoridae) e
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera, Braconidae) / Leonardo Santa Rosa Pierre.
–
Lavras
: UFLA, 2005.
50 p. : il.
Orientadora: Vanda Helena Paes Bueno.
Dissertação (Mestrado) – UFLA.
Bibliografia.
1. Controle biológico. 2. Predador. 3. Parasitóide. 4. Pulgão. 5. Predação
Intraguilda. I. Universidade Federal de Lavras. II. Título.
CDD-595.79
-632.96
LEONARDO SANTA ROSA PIERRE
AVALIAÇÃO DA INTERAÇÃO ENTRE
Orius insidiosus
(SAY)
(HEMIPTERA, ANTHOCORIDAE) E
Aphidius colemani
VIERECK (HYMENOPTERA, BRACONIDAE, APHIDIINAE)
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Lavras como parte das
exigências do Programa de Pós-
Graduação em Agronomia/Entomologia,
área de concentração em Entomologia
Agrícola, para obtenção do título de
“Mestre”.
APROVADA em 17 de fevereiro de 2005.
Prof. Dr. Alcides Moino Júnior UFLA
Dr. Luís Cláudio Paterno Silveira APTA/ Pólo Regional Centro Norte
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno
UFLA
(Orientadora)
LAVRAS
MINAS GERAIS- BRASIL
2005
DEDICATÓRIA
Aos meus pais, Mauro e Elisabeth que me deram edução, amor e carinho,
tornando possível a realização deste sonho.
As minhas irmãs, Monica e Fabiana pelo apoio na conquista de mais uma fase
da minha vida.
A Alessandra, que com amor, carinho e companheirismo, me inspirou a
acreditar e lutar sempre, meu exemplo de força.
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal de Lavras e ao Departamento de Entomologia,
por tornar possível a realização do curso de mestrado.
A professora Dra. Vanda Helena Paes Bueno, pela amizade, apoio,
dedicação e confiança que desde a graduação depositou em mim e permitiu a
minha chegada até aqui.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) pelo financiamento da bolsa de estudos, viabilizando a realização do
curso de mestrado.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), pelo financiamento do meu projeto de mestrado.
Ao Dr. Luís Cláudio P. Silveira (Tio), pelas discussões sobre o projeto
que só vieram acrescentar, pelo apoio nas decisões, pela confiança no meu
trabalho e acima de tudo pela amizade inestimável.
Ao Prof. Dr. Marcus Vinicius Sampaio, pelos ensinamentos com os
parasitóides e pulgões, pelas longas discussões sobre o projeto e pela grande
amizade e companheirismo.
A Lúcia A. Mendonça, pelos conselhos na elaboração do projeto e pela
ajuda nas análises estatísticas.
Ao professor Dr. Jair C. de Moraes, pelas dicas e discussões em relação
aos experimentos e também pela amizade.
A Bruno F. De Conti e Murilo P. F. da Silva pela ajuda na condução dos
experimentos e pela amizade.
Ao trio Elaine, Marli e Nazaré pelos almoços, cafés e risadas nos
momentos de descontração, pelas ajudas e pronta disponibilidade nesses cinco
anos de convívio.
Aos professores da UFLA, Alcides Moino Jr., Américo I. Ciocciola,
Brígida de Souza, Cézar F. de Carvalho, Geraldo A. de Carvalho, Jair C. de
Morais, Júlio C. N. Louzada, René L. O. Rigitano e Ronald Zanetti pelos
ensinamentos e amizade.
Aos funcionários do Departamento de Entomologia- UFLA, Anderson,
Cidinha, Elaine, Fábio, Julinho, Lisiane, Marli, Marcos, Nazaré e Nice.
Aos colegas de pós-graduação Aldomário, Carla, Danila, Ester, Fabrícia,
Lúcia, Marçal, Marcelo, Patrick, Paulo e Viviane.
Ao meu inseparável amigo Gordo, por sempre estar ao meu lado
inocente, puro e besta.
E a todos os amigos que me acompanharam e me ajudaram em muitos
momentos.
SUMÁRIO
Página
RESUMO......................................................................................................... i
ABSTRACT....................................................................................................ii
CAPÍTULO 1.................................................................................................. 1
1 INTRODUÇÃO GERAL............................................................................. 1
2 REFERENCIAL TEÓRICO ........................................................................ 3
2.1 Importância dos pulgões e tripes em cultivos protegidos.......................... 3
2.2 Importância do predador
Orius insidiosus
(Say) (Hemiptera,
Anthocoridae).................................................................................................. 4
2.3 Importância do parasitóide
Aphidius colemani
Viereck
(Hymenoptera, Braconidade, Aphidiinae) ...................................................... 5
2.4 Predação intraguilda.................................................................................. 6
3 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................... 11
CAPÍTULO 2: Predação intraguilda entre
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae) e
Aphidius colemani
Viereck
(Hymenoptera, Braconidade, Aphidiinae) .................................................... 16
1 RESUMO................................................................................................... 16
2 ABSTRACT............................................................................................... 17
3 INTRODUÇÃO ......................................................................................... 18
4 MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................... 20
4.1 Obtenção de plantas de pepino................................................................ 20
4.2 Criação de
A. gossypii
............................................................................. 20
4.3 Criação de
A. colemani
........................................................................... 21
4.4 Criação de
O. insidiosus
.......................................................................... 21
4.5 Obtenção de pulgões parasitados ............................................................ 22
4.6 Predação de
O. insidiosus
em
A. gossypii
sadios e parasitados por
A. colemani
.................................................................................................... 22
4.7 Análise de Dados..................................................................................... 24
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................... 25
6 CONCLUSÕES.......................................................................................... 31
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................... 32
CAPÍTULO 3: Efeito da presença-ausência de
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae)
e de
Aphidius colemani
Viereck
(Hymenoptera, Braconidae, Aphidiinae)
na população de
Aphis
gossypii
Glover (Hemipetera, Aphididae)
em plantas de pepino.................. 35
1 RESUMO................................................................................................... 35
2 ABSTRACT............................................................................................... 36
3 INTRODUÇÃO ......................................................................................... 37
4 MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................... 39
4.1 Avaliação da ação individual e conjunta do predador
O. insidiosus
e do parasitóide
A. colemani
na população de
A. gossypii
em plantas de
pepino............................................................................................................ 39
4.2 Análise de Dados..................................................................................... 41
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................... 42
6 CONCLUSÕES.......................................................................................... 49
7 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................... 50
i
RESUMO
Pierre, L. S. R.
Avaliação da interação entre
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae) e
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae).
2005. 50 p. Dissertação (Mestrado em Entomologia)
– Universidade Federal de Lavras, Lavras, Minas Gerais, Brasil.*
O controle biológico do pulgão
Aphis gossypii
Glover pode ser
beneficiado pelo uso simultâneo de múltiplos inimigos naturais em cultivos em
casas de vegetação, porém, interações entre estes organismos são comuns e
podem desestruturar o programa de controle. Os objetivos deste trabalho foram
avaliar a interação de
Orius insidiosus
(Say) sobre
Aphidius colemani
Viereck
em
A. gossypii
e a ação desses inimigos naturais
como agentes de controle de
A.
gossypii,
individualmente ou em associação. Os testes da predação intraguilda
foram realizados em câmaras climatizadas a 25 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase
de 12 h. Foi avaliado o consumo de ninfas de quinto instar de
O. insidiosus
mantidas em placas de Petri (5cm) contendo disco foliar de pepino sobre uma
camada de ágar-água a 1% e 10 pulgões sadios e 10 parasitados por
A. colemani
em diferentes etapas do parasitismo. O estudo da dinâmica populacional de
A.
gossypii
foi conduzido em sala climatizada a de 25 ± 2
o
C, UR de 70 ± 10% e
fotofase de 12 horas. Foram utilizadas gaiolas acrílicas contendo plantas de
pepino com os seguintes tratamentos a) pulgões; b) pulgões + parasitóide; c)
pulgões + predador; d) pulgões + parasitóide + predador. Ninfas de quinto instar
de
O. insidiosus
foram incapazes de discriminar, de forma geral, pulgões sadios
de pulgões parasitados. Nos tratamentos em que o pulgão parasitado ainda se
encontrava vivo
O. insidiosus
consumiu, em diferentes proporções, tanto os
pulgões sadios quanto os parasitados. Porém, quando o pulgão estava
mumificado, embora
O. insidiosus
tenha apresentado comportamento de
predação, não consumiu a pupa do parasitóide.
O. insidosus
foi um predador
intraguilda do parasitóide
A
.
colemani
dentro das condições avaliadas. O
parasitóide
A. colemani
foi mais efetivo agente de controle biológico de
A.
gossypii
do que o antocorídeo
O. insidiosus,
mesmo quando na presença do
predador (pulgão + parasitóide + predador). O predador
O
.
insidosus
não foi
capaz de manter a população do pulgão em baixos níveis, sendo o número de
A.
gossypii
, na presença do predador, similar àquele do tratamento que continha
apenas o pulgão. O predador
O. insidosus
não influenciou a ação de
A colemani
na redução da população de
A. gossypii
em plantas de pepino no laboratório.
____________________
*
Orientadora:
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno – UFLA
ii
ABSTRACT
Pierre, L. S. R.
Evaluation of the interaction between
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae) and
Aphidius colemani
Viereck
(Hymmenoptera, Braconidae, Aphidiinae).
2005. 50 p. Dissertation (Master
in Entomology) – Federal University of Lavras, Lavras, Minas Gerais, Brazil*
The biological control of
Aphis gossypii
Glover may benefit of the use of
multiple natural enemies in greenhouse crops. But interactions between these
organisms are frequent and may disrupt the biological control program. The aim
of this study was to evaluate the interaction between
Orius insidiosus
(Say) and
Aphidius colemani
Viereck on
A. gossypii
and to evaluate the action of those
natural enemies, individually and in association, as biological control agents of
A. gossypii
on caged cucumber plants, under laboratory conditions. The
intraguild predation test was carried out in a climatic chamber at 25 ± 1
o
C, RH
70 ± 10% and photophase 12 h. The consumption of nymphs of 5
th
instar
O.
insidiosus
kept in Petri dishes (5cm) with a leaf disc of cucumber plant on a
layer of agar-water 1%, and 10 unparasitized aphids and 10 parasitized aphids
within
A. colemani
in different immature stages was evaluated. The test of
population dynamic of
A. gossypii
was carried out in a room at 25 ± 1
o
C, RH 70
± 10% and photophase 12 h, and the treatments were a) aphids; b) aphids +
parasitoid; c)
aphids + predator; d)
aphid + parasitoid + predator. The 5
th
instar
O. insidiosus
nymphs were not able to discriminate between parasitized and
unparasitized aphids.
O. insidiosus
consumption was in different proportions on
both parasitized and unparasitized aphids in the trials where the aphids were still
alive (aphid with eggs or larvae of the parasitoid). The 5
th
instar nymph of
O.
insidiosus
did not prey the pupae of the parasitoid in the mummy.
O. insidosus
is
an a intraguild predator of the parasitoid
A. colemani
under evaluated conditions.
The parasitoid
A. colemani
was a more effective biological control agent of
A.
gossypii
than the predator
O. insidiosus
, even in the presence of the predator
(treatment aphid + parasitoid + predator).
O
.
insidiosus
was not able to keep the
aphid population on low levels, being the average number of
A.
gossypii in the
presence of the predator similar to it on the treatment with only aphids. The
predator
O. insidiosus
did not affect the action of the parasitoid
A. colemani
in
the reduction of
A. gossypii
population on the caged cucumber plants in the
laboratory.
______________________
*
Adviser:
Prof. Dr. Vanda Helena Paes Bueno – UFLA
1
CAPÍTULO 1
1 INTRODUÇÃO GERAL
Em casas de vegetação ocorre com freqüência um variado número de
pragas, as quais causam danos severos e podem ocorrer simultaneamente em
uma determinada cultura. Entre as pragas comumente encontradas neste sistema
de cultivo, os tripes e os pulgões estão entre as mais importantes, sendo
responsáveis por danos econômicos diretos à planta, como a sucção de seiva, e
indiretos, pela transmissão de vírus.
Para o sucesso de programas de controle biológico em ambientes
protegidos, muitas vezes é necessária a utilização de espécies de inimigos
naturais em igual ou maior número que o das pragas-alvo (Jakobsen et al., 2002;
Meyling et al., 2002). Em cultivos em casas de vegetação, a disponibilidade de
agentes de controle biológico tem aumentado substancialmente durante a última
década.
O predador
Orius insidiosus
(Say) é bastante conhecido e importante
inimigo natural de tripes em casas-de-vegetação, principalmente de
Frankliniella occidentalis
(Pergande), sendo comercializado por diferentes
biofábricas, principalmente na Europa (van Lenteren, 2000). Trata-se de insetos
onívoros que se alimentam de tripes, afídeos, ácaros e outros insetos de
tegumento mole, além de utilizarem pólen de flores como fonte complementar
de nutrientes (Bueno, 2000; Christensen et al. 2002).
Já o parasitóide
Aphidius colemani
Viereck é considerado um
estrategista-r devido à pequena longevidade, alta fecundidade, rápido
desenvolvimento e grande mobilidade na fase adulta (van Steenis e El-Khawass,
1995). Por estas características e pela boa adaptação em ambiente protegido,
A.
2
colemani
é considerado um importante agente de controle de pulgões, como
Aphis
gossypii
Glover, em diversos cultivos em casas-de-vegetação (van Schelt,
1994; van Lenteren, 1997).
Assim, visando à possibilidade do uso simultâneo desses agentes de
controle biológico em cultivos sob sistema protegido, é importante não apenas
analisar os benefícios da supressão da praga, mas também avaliar as possíveis
interações entre as espécies benéficas utilizadas, possibilitando a sua
coexistência no ambiente, evitando os possíveis efeitos deletérios de um inimigo
natural sobre o outro (Jakobsen et al., 2002).
Christensen et al. (2002) mencionam que a predação intraguilda ocorre
normalmente na natureza, sendo observada com freqüência em muitos sistemas
em que os inimigos naturais são utilizados. O fator principal que determina o
grau deste tipo de interação é a especificidade dos organismos benéficos e as
densidades dos recursos presentes no ambiente. Também segundo Rosenheim
et.al. (1995), a literatura demonstra que a predação intraguilda é extremamente
comum em Hemiptera, e que a maioria dos exemplos publicados envolve
insetos dessa Ordem como predadores intraguilda. Desse modo, estudos com os
predadores do gênero
Orius
e os parasitóides afidiídeos, quando usados
concomitantemente no controle biológico, permitem elucidar a ocorrência dessa
interação no sistema.
Este trabalho teve como objetivo analisar a interação entre o predador
O.
insidiosus
e o parasitóide
A. colemani
sobre
A. gossypii
em plantas de pepino,
avaliando-se o consumo de pulgões sadios e parasitados pelo predador, bem
como a ação individual e conjunta de
O. insidosus
e de
A. colemani
como
agentes de controle dessa espécie de pulgão.
3
2 REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 Importância dos pulgões e tripes em cultivos protegidos
As condições encontradas no interior de casas-de-vegetação, como os
fatores climáticos e o monocultivo sucessivo, são ideais para o rápido
desenvolvimento de pragas, como tripes e pulgões, os quais atacam, com
freqüência, hortaliças e plantas ornamentais em cultivos protegidos, causando
prejuízos em todo o mundo.
O pulgão
A. gossypii
é considerado uma praga importante em hortaliças
e plantas ornamentais, causando danos diretos pela sucção de seiva,
depauperando a planta, e indiretos, por meio da eliminação de substâncias
açucaradas (honeydew), que servem de substrato para o desenvolvimento de
fungos, ou pela transmissão de vírus, a qual ocorre quando um pulgão infectado
se alimenta da planta (Blackman & Eastop, 1984; Vehrs et al., 1992).
O tripes
F. occidentalis
é considerado praga chave em cultivo de plantas
ornamentais, mas também em pepino, pimentão e tomate em casas de vegetação.
Este inseto apresenta ciclo curto e boa adaptação aos cultivos protegidos, sendo
transmissor de vírus a muitas plantas hospedeiras, além de provocar danos
diretos, causados pela sucção de seiva, por injúrias nas flores e pela deposição
de fezes (Immaraju et al., 1992; Lucas & Alomar, 2002).
O controle destas pragas pelos métodos convencionais é dificultado pelo
desenvolvimento de resistência aos produtos fitossanitários recomendados
(Immaraju et al., 1992). Por sua vez, a utilização do controle biológico para
tripes e pulgões já se mostrou eficiente em muitos casos (Rodrigues, 2003;
Silveira, 2003). Também, muitos inimigos naturais indicados para o controle
destas pragas em casas-de-vegetação são produzidos e comercializados,
4
sobretudo nos países desenvolvidos (Furk et al., 1980; Bueno, 2000; Lucas &
Alomar, 2002).
2.2 Importância do predador
Orius insidiosus
Casos de sucesso na utilização de diferentes espécies de predadores são
relatados para as mais variadas pragas, sendo que, para o controle biológico de
tripes, o uso de percevejos do gênero
Orius
é amplamente difundido,
principalmente na Europa e Canadá (Bueno, 2000; Venzon et al., 2001).
Diversos autores verificaram o sucesso do controle de
F. occidentalis
em
cultivos como crisântemo e rosas, e em hortaliças como pepino e tomate
(Castañe et al., 1996; Bueno, 2000;
Venzon et al., 2001; Shipp & Wang, 2003;
Silveira
et al., 2004).
Os predadores do gênero
Orius
apresentam boas características para o
controle de tripes, pois habitam com freqüência o mesmo habitat da praga e são
capazes de sobreviver na ausência da presa devido ao seu hábito onívoro. A
espécie
O. insidiosus
é a mais abundante no Brasil (Bueno, 2000). Segundo
Silveira (2003), os adultos de
O. insidiosus
medem de 1,60– 2,20 mm de
comprimento e 0,76-0,90 mm de largura, sendo que as fêmeas apresentam corpo
mais volumoso e maior comprimento que os machos. O rostro é tri-segmentado
e no seu interior existem quatro estiletes, os quais são inseridos nas presas.
O consumo desse predador em diferentes densidades de
A. gossypii
foi
verificado por Mendes et al. (2003), os quais observaram que o quinto instar do
predador consumiu em média 16 ninfas de pulgão, quando aquelas se
encontravam entre o primeiro e o terceiro instares.
Estudos sobre o processo de seleção da presa por este predador são raros
e controversos. Porém, Yan (1997), estudando o comportamento de
Orius
majusculus
(Reuter), observou que o predador detecta a presa num raio de 5 cm,
5
segue em sua direção fazendo uma breve parada, durante a qual orienta as
antenas em sua direção, e se aproxima fazendo contato com toques das antenas e
do rostro, antes de iniciar a predação. Outros autores evidenciam que
dificilmente existe algum mecanismo de diferenciação de presas a longa
distância, pois a rejeição ou não da presa ocorre apenas quando existe o contato
das antenas, rostro e quando ocorre a prova da mesma, segundo Brower & Press
(1988), citado por Ruberson & Kring (1990).
2.3 Importância do parasitóide
Aphidius colemani
O parasitóide
A. colemani
é de grande eficiência no controle de afídeos,
principalmente em casas de vegetação (van Schelt, 1994), e segundo Sampaio et
al (2001), essa espécie apresenta boa porcentagem de parasitismo e emergência
em
A. gossypii
, demonstrado potencial para estabelecimento em ambientes onde
esta espécie de pulgão esteja presente. Em média, uma fêmea de
A. colemani
é
capaz de parasitar 132 hospedeiros por dia e o seu período de desenvolvimento
de ovo a adulto é de 12,5 dias a 20
o
C.
Quando o parasitóide se desenvolve no interior do hospedeiro, este é
gradativamente consumido até morrer, restando apenas a cutícula, formando
assim um casulo de proteção para a pupa do parasitóide. Esse casulo recebe
vulgarmente o nome de múmia, que nada mais é do que o tegumento ressecado e
endurecido do pulgão (Bueno, 2000).
A. colemani
apresenta pequena
longevidade e grande mobilidade no estágio adulto, sendo essas características
comuns a insetos estrategistas-r (van Steenis, 1993; van Schelt, 1994; van
Steenis e El-Khawass, 1995).
6
2.4 Predação intraguilda
Com freqüência, efeitos diretos e indiretos são observados entre
organismos (parasitóides e predadores) de acordo com a sua diversidade no
ambiente. A predação intraguilda é um dos efeitos indiretos que ocorrem quando
estes predadores e/ou parasitóides dividem o mesmo recurso de presa e
invariavelmente um se alimenta do outro. De acordo com um gradiente de
produtividade, os efeitos destes organismos podem variar da competição por
exploração (baixa disponibilidade do recurso) até a competição aparente (alta
disponibilidade do recurso), estando a predação intraguilda em um nível
intermediário de disponibilidade do recurso (Müller & Brodeur, 2002).
Na predação intraguilda, independentemente de os organismos
envolvidos serem predadores, parasitóides ou patógenos, o agressor é sempre
chamado de predador intraguilda e a vítima, de presa intraguilda (Polis et al.,
1989), e para que esta se torne estável, o organismo intermediário tem que ser
melhor competidor do que o organismo de topo, para que ambos possam se
manter no sistema (Holt & Polis, 1997).
A predação intraguilda pode ocorrer entre um predador e um parasitóide,
primariamente, quando o predador consome um inseto que já contém larva do
parasitóide em desenvolvimento. Este tipo de interação parece ser extremamente
difundido. Mesmo parasitóides que já tenham consumido completamente seus
hospedeiros, deixando apenas a cutícula, podem ser presas para Hemiptera
predadores (Schmidt et al., 1998).
A utilização de
O. insidiosus
no controle de tripes em plantas
ornamentais tem demonstrado que este predador tem grande chance de
estabelecer interações com parasitóides e outros inimigos naturais que estejam
presentes no mesmo ambiente (Bueno, comunicação pessoal).
7
Venzon et al. (2001) ao estudarem a cadeia alimentar dos artrópodes
utilizados em controle biológico em plantas de pepino em casa-de-vegetação na
Holanda, observaram grande número de interações entre espécies fitófagas e
predadoras. Nos testes em laboratório, em que foram utilizados discos foliares
infestados com ácaros praga e predador em placas de Petri, foi observada
predação intraguilda entre esses organismos. Porém, em testes em que foram
analisadas as dinâmicas populacionais das espécies envolvidas em plantas, os
autores concluíram que a liberação de
Orius laevigatus
(Fieber) teve pouco
efeito no número de ácaros praga, nos danos às plantas e no número de ácaros
predadores, isso devido a possibilidades de fuga e abrigo quando estes estavam
em plantas em casas-de-vegetação.
Christensen et al. (2002) estudaram as interações entre
O. majusculus
e
Aphidoletes aphidimyza
(Rondani) e constataram que o hábito polífago do
percevejo predador pode interferir no uso de ambos os inimigos naturais no
mesmo sistema, incluindo
A. aphidimyza
na lista de presas de
O. majusculus
.
Resultados semelhantes foram obtidos por Jakobsen et al. (2002) na interação da
mesma espécie de
Orius
com outro percevejo predador,
Macrolophus
caliginosus
(Wagner), em que foi detectada a superioridade de
O. majusculus
devido à rigidez e ao vigor de sua estrutura corpórea.
Segundo Brodeur & Roseinheim (2000), nas interações predador-
parasitóide a relação é sempre assimétrica, com os predadores consumindo os
parasitóides. Em um sistema parasitóide-predador-herbívoro, normalmente os
parasitóides são a presa intraguilda, porque os herbívoros parasitados são
potencialmente consumidos pelo predador.
Naranjo (comunicação pessoal) ao estudar a predação intraguilda com o
parasitóide
Eretmocerus emiratus
Zolnerowich & Rose, observou uma
preferência significativa na predação de
Geocoris punctipes
(Say),
O. insidiosus
e
Hippodamia convergens
Guérin-Méneville por
Bemisia tabaci
(Gennadius)
8
parasitada, em diferentes fases de desenvolvimento do parasitóide, indicando
que o uso de múltiplos inimigos naturais (predadores e parasitóides) no controle
de mosca branca não é o mais indicado, pois certamente a predação intraguilda
pode vir a interferir na efetividade dos parasitóides.
Colfer & Rosenheim (2001) estudaram o risco para o desenvolvimento
da pupa de
Lysiphlebus testaceipes
(Cresson) em
A. gossypii
, na presença de
Hippodamia convergens
Guérin-Méneville. Os autores verificaram intensa
predação de múmias pelas joaninhas, resultando em diminuição no potencial
reprodutivo do parasitóide, ainda mais quando considerada a predação
indiscriminada que ocorre nos pulgões parasitados que ainda não formaram
múmias. Estes dados são confirmados por Meyling et al. (2002), que avaliaram o
consumo de
Anthocoris nemorum
L. em
Myzus persicae
Sulzer sadio ou
mumificado com
A. colemani.
Dixon & Russel (1972) demonstraram que imaturos de parasitóides
protegidos nas múmias do pulgão
Drepanosiphum platanoides
(Schr.)
constituíram uma importante fonte de recurso alimentar para os antocorídeos
A.
nemorum
e
Anthocoris confusus
Reuter. Segundo esses autores, a predação em
múmias foi observada mais freqüentemente do que se deveria esperar de uma
seleção ao acaso, e que a preferência por pulgões mumificados foi devida a
facilidade de manuseio de uma presa imóvel, comparadá outra móvel. De acordo
com Passos-Carvalho (1992), o predador
A. nemorum
tem de 3-4 mm de
comprimento, praticamente o dobro do tamanho de
O. insidiosus
, que é de 1,6-
2,2 mm de comprimento (Silveira et al., 2004).
Ruberson & Kring (1991) avaliaram a predação de
O. insidiosus
em
ovos de
Helicoverpa zea
(Boddie) sadios e parasitados por
Trichogramma
pretiosum
Riley e os resultados demonstraram uma preferência inicial pelas
presas parasitadas. Porém, testes com o predador em diferentes períodos prévios
de inanição mostraram que quanto maior o tempo sem alimento, menor a
9
seletividade por parte do predador demonstrando, neste caso, que
O.
insidosus
não tem preferência por uma presa parasitada ou uma sadia quando estas são
imóveis.
Meyhöfer & Klug (2002) estudaram o consumo de diferentes predadores
em
Aphis fabae
(Scop.) contendo a larva ou a pupa do parasitóide
Lysiphlebus
fabarum
(Marshall). As larvas e adultos de
Coccinella septempunctata
L. e as
larvas de
Chrysoperla carnea
(Stephens) predaram preferencialmente os pulgões
que continham o parasitóide na fase de larva em relação ao parasitóide na fase
de pupa. Já para
Episirphus balteatus
de Geer não houve diferença com relação
ao estágio do parasitóide. Os resultados obtidos diferiram de acordo com a
espécie e a fase do predador testada. Quando o pulgão se encontra na fase de
múmia, ele é predado com menor freqüência por larvas de
C. septempunctata
e
de
E. balteatus.
Burgio et al. (2003) mediram os efeitos causados pela introdução de um
coccinelídeo exótico (
Harmonia axyridis
(Pallas)) em uma espécie nativa
(
Adalia bipunctata
L.), comparando os efeitos do canibalismo (intraespecifico) e
da predação intraguilda (interespecifico). Observou-se que o efeito da interação
do inimigo natural introduzido sobre o nativo foi muito superior, sendo mais
importante para o inimigo natural nativo o canibalismo do que a predação
intraguilda, ocorrendo o contrário com o predador exótico. Estas interações
apresentam diferenças de acordo com o comportamento da espécie,
evidenciando que o equilíbrio desejado em programas de controle biológico
dificilmente é obtido.
Diferentes trabalhos na literatura demonstram possíveis interações entre
inimigos naturais quando estes se encontram na mesma guilda, porém Snyder &
Ives (2003), além de estudarem as interações entre inimigos naturais,
observaram o controle de
Acyrthosiphon pisum
(Harris) em campos de alfafa,
avaliando a presença e ausência de predadores e parasitóides na supressão da
10
praga. Os autores concluíram que não foi possível determinar um ou outro
inimigo natural mais efetivo no controle, pois os agentes específicos
(parasitóides) foram capazes de suprimir a população de pulgões de uma forma
mais prolongada; já os agentes generalistas (predadores) foram capazes de uma
rápida diminuição da população de pulgão, mas sem reduzi-la a um patamar
desejado. Portanto, a utilização conjunta de inimigos naturais especialistas e
generalistas foi mais efetiva no controle de
A. pisum
do que o uso individual de
um ou outro agente de controle.
Em estudo com outra espécie de pulgão, Snyder et al. (2004) observaram
que a presença de
H. axyridis
, junto a
Aphelinus asychis
Walker, complementa o
controle de
Macrosiphum euphorbiae
(Thomas) em roseiras, quando comparada
com o controle proporcionado apenas pelo parasitóide, sendo que o pico
populacional mais elevado do pulgão ocorreu quando o predador esteve ausente.
11
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16
CAPÍTULO 2
1 RESUMO
Pierre, L. S. R.
Predação intraguilda entre
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae) e
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae).
2005. p. 16-35. Dissertação (Mestrado em
Entomologia) – Universidade Federal de Lavras, Lavras, Minas Gerais, Brasil*
No controle biológico de pragas em cultivos protegidos, muitas vezes
são utilizados inimigos naturais em igual ou maior número de espécies que o das
pragas-alvo, e interações entre estes organismos são comuns e podem
desestruturar o programa de controle. O objetivo deste trabalho foi avaliar a
predação de
Orius insidiosus
(Say) sobre
Aphidius colemani
Viereck em
Aphis
gossypii
Glover. Os testes foram realizados em câmaras climatizadas a 25 ± 1
o
C,
UR 70 ± 10% e fotofase de 12 h. Ninfas de quinto instar de
O. insidiosus
foram
mantidas em placas de Petri (5cm) contendo disco foliar de pepino sobre uma
camada de ágar-água a 1% e 10 pulgões sadios e 10 parasitados por
A. colemani
em diferentes etapas do parasitismo. Os resultados demonstraram a incapacidade
de ninfas de quinto instar de
O. insidiosus
em discriminar pulgões sadios de
pulgões parasitados. Nos tratamentos em que o pulgão parasitado ainda se
encontrava vivo (pulgão contendo ovo ou larvas do parasitóide),
O. insidiosus
consumiu em diferentes proporções, os pulgões sadios e os parasitados. Quando
o pulgão estava mumificado,
O. insidiosus
, embora tenha apresentado
comportamento de predação, não predou a pupa do parasitóide.
O. insidosus
foi
um predador intraguilda do parasitóide
A
.
colemani
dentro das condições
avaliadas.
____________________
*
Orientadora:
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno - UFLA
17
2 ABSTRACT
Pierre, L. S. R.
Intraguild predation between
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae) and
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae).
2005. p. 16-35. Dissertation (Master in Entomology)
– Federal University of Lavras, Lavras, Minas Gerais, Brazil.*
For biological control of pests in greenhouses, usually are used multiple
natural enemies to control a pest and interactions between these organisms are
frequent and may disrupt the biological control program. The objective of this
study was to evaluate the intraguild predation between
Orius insidiosus
(Say)
and
Aphidius colemani
Viereck, on
Aphis gossypii
Glover. The test was carried
out in a climatic chamber at 25 ± 1
o
C, RH 70 ± 10% and photophase 12 h.
Nymphs of 5
th
instar
O. insidiosus
were kept in Petri dishes (5cm) with a leaf
disc of cucumber plant on a layer of agar-water 1%, and 10 unparasitized and 10
parasitized nymphs
A. gossypii.
The 5
th
instar
O. insidiosus
nymphs was not able
to discriminate between unparasitized and parasitized aphids.
O. insidiosus
consumption was in different proportions on both parasitized and unparasitized
aphids in the trials where the aphids were still alive (aphid with eggs or larvae of
the parasitoid). The 5
th
instar nymph
O. insidiosus
did not prey the pupae of the
parasitoid in the mummy.
O. insidiosus
is an intraguild predator of the parasitoid
A. colemani
under the evaluated conditions.
____________________
*
Adviser
: Prof. Dr. Vanda Helena Paes Bueno - UFLA
18
3 INTRODUÇÃO
O controle biológico aplicado em cultivos em que ocorram mais de uma
praga chave freqüentemente exige a utilização de inimigos naturais com
diferentes características. Neste caso, o sucesso do programa de controle pode
ser afetado pela ocorrência de interações entre os organismos presentes nesse
ambiente. De acordo com Christensen et al. (2002), o grau destas interações
varia, primordialmente, por meio da especificidade dos organismos benéficos e
das densidades dos recursos presentes no ambiente. Desse modo, estas
interações variam entre dois extremos, a competição por exploração e a
competição aparente, e em posição intermediária aparece a predação intraguilda.
O parasitóide
Aphidius colemani
Viereck utiliza como hospedeiros
várias espécies de pulgões de importância agrícola, incluindo
Aphis gossypii
Glover. É um dos inimigos naturais mais utilizados no controle de pulgões em
casas-de-vegetação devido a sua especificidade, alta fecundidade, rápido
desenvolvimento e grande mobilidade na fase adulta (van Steenis & El-
Khawass, 1995). No entanto, a fase imatura desse endoparasitóide é suscetível à
predação por outros organismos que tenham os pulgões na sua lista de presas, o
que pode caracterizar, desta forma, a predação intraguilda (van Schelt, 1994; van
Lenteren, 1997).
A espécie
Orius insidiosus
(Say), por sua vez, é conhecida como um
importante agente de controle de tripes em cultivos protegidos (van Lenteren,
2000), e por ser considerado um inseto onívoro, se alimenta-se de um variado
número de presas, incluindo os pulgões (Bueno, 2000; Christensen et al. 2002).
Mendes et al. (2003) observaram que o quinto instar ninfal de
O. insidiosus
consome em média 8,8 pulgões, quando na densidade de 10 pulgões
A gossypii.
19
Desse modo, o conhecimento das possíveis interações entre predadores
do gênero
Orius
e os parasitóides afidiídeos, quando usados concomitantemente
no controle biológico, é de grande importância prática, pois indicará a existência
de uma possível predação intraguilda entre os organismos. Com esta informação
pode-se prever a estabilidade de um programa de controle biológico ao se
utilizarem estes inimigos naturais.
O objetivo deste trabalho foi avaliar a predação intraguilda de
O.
insidiosus
sobre
A. colemani
, tendo como presa o pulgão
A. gossypii
sadio ou
parasitado.
20
4 MATERIAL E MÉTODOS
O trabalho foi realizado no Laboratório de Controle Biológico do
departamento de Entomologia da Universidade Federal de Lavras.
4.1 Obtenção de plantas de pepino
Plantas de pepino (
Cucumis sativus
L., variedade Caipira) foram
formadas a partir de sementes colocadas em sementeira de 120 células com
substrato comercial (Plantmax
®
) e mantidas em sala climatizada a 25 ± 1
o
C, UR
70 ± 10% e fotofase de 12h. Após a formação das mudas, estas foram
transplantadas individualmente para vasos com capacidade de 0,5 litro contendo
o substrato comercial. Essas plantas foram utilizadas para a criação de pulgões.
4.2 Criação de
A. gossypii
Os pulgões
A. gossypii
foram coletados no campo em plantas de pepino
(
Cucumis sativus
L.), mantidos em laboratório na mesma espécie de planta em
gaiolas acrílicas (60 x 70 x 90 cm). As fêmeas adultas provenientes dessa
criação foram acondicionadas em placas de Petri (9 cm) contendo seção foliar de
pepino em solução agar/água 1% e mantidas em câmara climática a 22 ± 1
o
C,
UR 70 ± 10% e fotofase de 12h. Após 24 horas, as fêmeas adultas foram
removidas e as ninfas, mantidas por mais 48 horas nessas condições, foram
utilizadas nos testes.
21
4.3 Criação de
A. colemani
Pulgões parasitados por
A. colemani
, provenientes da criação de
manutenção do Laboratório de Controle Biológico do Departamento de
Entomologia/ UFLA, foram colocados em placas de Petri (nove cm) contendo
seção foliar de pepino em solução agar/água 1% e mantidos em câmara
climatizada a 22 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase de 12h. Os parasitóides
emergidos foram utilizados no parasitismo de ninfas de segundo instar de
A.
gossypii
. Após a formação das múmias, as mesmas foram individualizadas em
tubos de ensaio (8 x 1 cm) contendo gotas de mel puro como alimento e água.
Após a emergência, as fêmeas sem experiência prévia de oviposição e com 72
horas de idade foram acasaladas, alimentadas e utilizadas nos testes.
4.4 Criação de
O. insidiosus
Ovos de
O. insidiosus
depositados em inflorescências de
Bidens pilosa
(L.) (picão-preto), provenientes da criação de manutenção do Laboratório de
Controle Biológico do Departamento de Entomologia (Bueno, 2000), foram
mantidos em placas de Petri (15 cm de diâmetro) em câmara climática à
temperatura de 25 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase 12 h. Após a eclosão, as
ninfas de
O. insidiosus
foram transferidas para outras placas de Petri (9 cm)
contendo ninfas do pulgão
Schizaphis graminum
(Rond.)
em seções foliares de
sorgo sobre solução agar/água 1%. Foi utilizada como presa para as ninfas do
predador, uma espécie de pulgão diferente daquela que seria utilizada nos testes
(
A. gossypii
) com o intuito de adaptar o predador ao tipo de alimento, sem
caracterizar um possível aprendizado quando posteriormente se alimentasse de
A. gossypii
sadios.
22
4.5 Obtenção de pulgões parasitados
Foi realizado um teste prévio para a determinação da maior taxa de
parasitismo em diferentes tempos de exposição das ninfas de
A. gossypii
ao
parasitóide
A. colemani
, em câmaras climatizadas a 22 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e
fotofase de 12h. Foram utilizadas, como arena, placas de Petri (5 cm) contendo
uma seção foliar de pepino sobre uma camada de agar/água a 1% e 10 ninfas de
segundo instar de
A. gossypii
. Após um período de uma a duas horas, para a
estabilização dos pulgões na arena, foi adicionada uma fêmea de
A. colemani
à
placa. Esta permaneceu junto aos pulgões durante os períodos de 60, 90 e 120
minutos de exposição. Posteriormente essas fêmeas foram retiradas e os pulgões,
dissecados para avaliação e visualização do parasitismo, através da presença de
imaturos do parasitóide no seu interior. O período de 90 minutos de exposição
das ninfas de
A. gossypii
ao parasitóide foi o que mostrou o melhor resultado
quanto à porcentagem de parasitismo. Assim, os pulgões parasitados utilizados
no teste de predação com ninfas de
O. insidiosus
foram obtidos de acordo com
essa metodologia.
4.6 Predação de
O. insidiosus
em
A. gossypii
sadios e parasitados por
A.
colemani
O teste de predação por
O. insidiosus
foi conduzido em câmaras
climatizadas a 25 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase de 12h. Foi avaliado o
consumo, em teste com chance de escolha, de ninfas de quinto instar de
O.
insidiosus
sobre
A. gossypii
sadios (não parasitados) e parasitados por
A.
colemani.
Este consumo foi medido em diferentes etapas de desenvolvimento do
parasitóide, considerado em dias após o parasitismo: Etapa 1, ovo (dois dias);
Etapa 2, larva (cinco dias); Etapa 3, larva (sete dias); e Etapa 4, pupa (pulgão
23
mumificado, nove dias). Estas etapas foram discriminadas de acordo com
metodologia proposta por Meyhöfer & Klug (2002) e por meio de dissecações
prévias em pulgões parasitados nas mesmas condições daquelas utilizadas no
experimento.
Para o teste de consumo foram utilizadas, como arenas de forrageamento
para o predador, placas de Petri (5cm) contendo seção foliar de pepino sobre
uma camada de ágar/água a 1% e 10 ninfas de
A. gossypii
sadias e 10 ninfas
parasitadas, em cada uma das etapas de desenvolvimento do parasitóide. As
ninfas sadias oferecidas foram padronizadas quanto à idade, ou seja, em todas as
situações se encontravam com 4 dias de idade, entre o 3
o
e 4
o
instares.
Em cada placa foi liberada uma ninfa de quinto instar de
O. insidiosus
(em estado de inanição por 24 horas), a qual permaneceu na arena por 24 horas,
e foi, posteriormente, retirada. Foi observado e anotado o número de pulgões
predados, sadios e parasitados.
Na etapa 1, como os pulgões sadios e parasitados não apresentam
diferenças morfológicas, foi necessária a dissecação dos pulgões vivos sob
microscópio estereoscópico (com auxílio de estiletes), verificando-se o número
de pulgões sadios e parasitados remanescentes, e por diferença, contabilizando-
se os pulgões que foram predados por
O. insidiosus
. Na etapa 4, os pulgões
parasitados também foram dissecados, para verificar a predação ou não da pupa
do parasitóide no interior do pulgão mumificado.
Devido às dificuldades em diferenciar um pulgão morto naturalmente de
um pulgão predado por
O. insidiosus
, foi mantida uma testemunha
correspondente a cada Etapa, formada por 10 pulgões sadios e 10 parasitados
,mantidos nas mesmas condições do experimento, porém sem a presença do
predador. Foram realizados os mesmos procedimentos quanto à avaliação.
Foi realizado também um teste sem chance de escolha para o predador,
ou seja, foram oferecidos somente pulgões mumificados, aqueles que continham
24
pupa do parasitóide, e avaliados de acordo ao realizado no teste com chance de
escolha. Neste teste, entretanto, os pulgões foram mantidos em câmaras
climatizadas a 22 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase de 12 horas até a emergência
dos adultos do parasitóide.
4.7 Análise de Dados
O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualisado,
com 4 tratamentos e 10 repetições. Foi realizada análise de variância para as
médias de consumo, e estas foram submetidas ao teste de Scott & Knott para
valores exatos de
p
, com limite de 5% de significância. As porcentagens do
consumo de presas sadias e parasitadas foram comparadas estatisticamente pelo
teste de Fisher Exact, com valores exatos de
p
e limite de 5% de significância.
25
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
O resultado obtido nas testemunhas correspondentes a cada tratamento
permitiu considerar que todos os pulgões motos na presença de
O. insidiosus
foram efetivamente predados, podendo ser excluída a mortalidade nas 24 horas
de realização dos testes.
O consumo de
A. gossypii
pelas ninfas de quinto instar do predador
O.
insidiosus
foi diferenciado em função das etapas de desenvolvimento do
parasitóide
A. colemani
no interior do pulgão, tanto para ninfas de
A. gossypii
sadias como para as parasitadas, ou seja, a predação ocorreu em diferentes
proporções entre as presas oferecidas simultaneamente no teste com chance de
escolha.
Quando o pulgão
A. gossypii
se encontrava com dois dias após o
parasitismo (Etapa 1, ovo),
O. insidiosus
predou um total de 8,4 ninfas, com
porcentagens de consumo de 59,1% de ninfas parasitadas e 40,9% de ninfas
sadias (Tabela 1), sendo essas proporções significativamente diferentes entre si
(
p
= 0,0159), ou seja, houve maior consumo de pulgões parasitados do que
sadios.
O consumo de
O. insidiosus
quando
A. gossypii
encontrava-se com 5
dias após o parasitismo (Etapa 2, larva) foi de 6,30 ninfas, não apresentando
diferença significativa quando comparado ao consumo verificado na Etapa 1
(Tabela 1). Porém, observou-se que 60,8% do total consumido pelo predador
foram pulgões sadios e 39,2%, pulgões parasitados com
A. colemani
(Tabela 1),
com diferença significativa (
p
= 0,0044). Entretanto, nesta Etapa 2 de
desenvolvimento do parasitóide houve maior consumo de pulgões sadios em
relação aos parasitados, ocorrendo o inverso do observado na Etapa 1.
Na presença de
A. gossypii
com 7 dias após o parasitismo (Etapa 3,
26
larva),
O. insidiosus
apresentou um consumo de 4,3 pulgões, significativamente
inferior àquele verificado quando o predador tinha as presas com dois dias do
parasitismo (Etapa 1) e igual ao com obtido cinco dias do parasitismo (Etapa 2)
(Tabela 1). No entanto, a proporção de pulgões sadios e parasitados consumidos
pelo predador não apresentou diferença significativa (
p
= 0,8982), com
porcentagens de 51,2% de pulgões sadios e 48,8% de pulgões parasitados
(Tabela 1).
Tabela 1. Consumo por ninfas de 5
o
instar de
O. insidiosus
em ninfas de
A.
gossypii
sadias e parasitadas por
A. colemani
em quatro diferentes
etapas de desenvolvimento do parasitóide.
Consumo de pulgões por
O. insidiosus
Etapas de
desenvolvimento do
parasitóide
Ninfas
Parasitadas (%)
P=
0,0003
Ninfas
Sadias (%)
P=
0,0440
EPM
P
Total
p=
0,0003
Ovo (n= 10)
59,1 Ba
40,9 Ab
±4,67
0,0159
8,4 ± 0,78 a
Larva (n= 10)
39,2 Ab
60,8 Bb
±4,72
0,0044
6,3 ± 0,80 ab
Larva (n= 10)
48,8 Ab
51,2 Ab
±12,57
0,8982
4,3 ± 0,61 b
Pupa (n= 10)
0,00
100 a
-
-
6,4 ± 0,60 a
*Médias seguidas pela mesma letra minúscula nas colunas não diferem entre si
pelo teste de Scott-Knott; e aquelas seguidas pela mesma letra maiúscula nas
linhas não diferem entre si pelo teste de Fisher. Com valores exatos de
p.
O consumo de 6,4 pulgões por
O. insidiosus
, quando este estava como
pulgão mumificado (9 dias após o parasitismo, Etapa 4, pupa,), não mostrou
diferença significativa quando comparado àqueles parasitados com menor tempo
de desenvolvimento do parasitóide. Entretanto, nesta condição o predador
consumiu apenas pulgões sadios (100%) (Tabela 1). Também foram verificadas
tentativas sem sucesso das ninfas do predador O.
insidiosus
em
inserir o estilete
no pulgão mumificado (pulgão contendo a pupa do parasitóide).
27
No teste sem chance de escolha, com
O. insidiosus
na presença somente
de pulgões mumificados, foi observado que também não ocorreu predação
desses e houve o mesmo comportamento quanto a tentativas incessantes e
frustradas de inserção do estilete no tegumento da presa. Neste teste foi
verificado que houve a emergência de parasitóides após os pulgões mumificados
terem sido oferecidos como presas a
O. insidiosus.
Não houve uma discriminação aparente por ninfas de quinto instar de
O.
insidiosus
frente às diferentes condições em que a presa se encontrava, ou seja,
quanto às etapas de desenvolvimento do parasitóide
A. colemani
(ovo, larva ou
pupa) no interior das ninfas de
A. gossypii
.
O consumo de ninfas de
A. gossypii
sadias e parasitadas pelo quinto
instar de
O. insidiosus
, nas situações em que as ninfas parasitadas continham
ovo ou larvas do parasitóide (Etapas 1, 2 e 3), demonstra uma incapacidade
desse estádio do predador em diferenciar os pulgões sadios daqueles parasitados,
apresentando um comportamento de predação aleatório, ou seja, sem demonstrar
preferência por uma ou outra presa. Rosenheim et al. (1995) relataram que um
predador que tenha na sua lista de presas os pulgões, pode eventualmente se
alimentar da fase larval de parasitóides que utilizam os pulgões como
hospedeiro. Estudos com outros predadores, como coleópteros, hemípteros,
dípteros e neurópteros, indicam que a possibilidade de pulgões parasitados e
sadios serem predados é a mesma, independentemente do estágio de
desenvolvimento e do hábito de forrageamento.
Entretanto, as ninfas de quinto instar de
O.
insidiosus
não predaram
pulgões quando esses se encontravam no formato de múmia, ou seja, contendo a
pupa do parasitóide
A colemani
no interior. Possivelmente, este fato está ligado
diretamente à rigidez e à desidratação do tegumento do pulgão mumificado. Por
outro lado, o tamanho pequeno de adultos de
O. insidosus
(1,6 a 2,2 mm de
comprimento) (Silveira et al., 2003) e de sua ninfa de quinto instar (1,6 a 1,8
28
mm de comprimento) (Malais & Ravensberg, 2003), com conseqüente maior
fragilidade dos estiletes, comparado ao de outras espécies de antocorídeos, como
aquelas do gênero
Anthocoris
(3 a 5 mm de comprimento) (Passos-Carvalho,
1992), também tenha contribuído para o não sucesso da penetração do estilete,
desse estádio de
O. insidiosus
em presas com tegumentos mais rígidos e
endurecidos como o verificado neste estudo com múmias de
A
.
gossypii.
Meyling et al. (2002) revelaram que fêmeas adultas de
Anthocoris
nemorum
L.
predaram imaturos de
A. colemani
presentes em múmias de
Myzus persicae
(Sulzer) mesmo na presença de ninfas sadias desse pulgão. Dixon & Russel
(1972) verificaram que imaturos de parasitóides protegidos pela múmia do
pulgão
Drepanosiphum platanoides
(Schr.) constituíram uma importante fonte
de recurso alimentar para
A.
nemorum
e
Anthocoris confusus
Reuter. Segundo
esses autores, a predação em múmias foi observada mais freqüentemente do que
se deveria esperar de uma seleção ao acaso e a predação de pulgões
mumificados por predadores do gênero
Anthocoris
foi devido à facilidade de
manuseio de uma presa imóvel comparada outra móvel. De acordo com Malais
& Ravensberg (2003), em geral os percevejos predadores antocorídeos reagem a
qualquer movimento de sua presa e os adultos, em particular, reagem muito
rapidamente a qualquer estímulo. No entanto, embora ninfas de
O. insidiosus
tenham predado somente pulgões vivos, nesse estudo a mobilidade não pareceu
ser fator influente para a não predação de pulgões mumificados.
O comportamento de predação aleatório exibido nesse estudo pelas
ninfas de quinto instar de
O. insidiosus
, quando o parasitóide
A. colemani
se
encontrava na fase de pupa, é semelhante aos resultados observados por
Ruberson & Kring (1991) para a mesma espécie de predador, segundo os quais
os números de encontros do predador com ovos de
Helicoverpa zea
(Boddie)
sadios e parasitados por
Trichogramma pretiosum
Riley foram iguais,
29
demonstrando que
O.
insidosus
não discrimina uma presa parasitada de uma
sadia, mesmo esta sendo imóvel.
É importante também ressaltar que a condição mantida nesse estudo com
O. insidiosus
possibilitou maior encontro entre a presa e o predador, facilitando,
possivelmente, um comportamento de reconhecimento da presa por esses
predadores. Malais & Ravensberg (2003) mostram que espécies de
Orius
são
oportunistas de movimentos rápidos, sendo a presa descoberta principalmente
pelos sentidos do olfato e táctil e não pela visão, e a área investigada por eles
é a
que se encontra ao alcance de suas antenas e depende do comprimento destas e
do ângulo no qual elas são mantidas. Também Yan (1997) mencionou que
Orius
majusculus
(Reuter) percebe a presa num raio de 5 cm, segue em sua direção,
fazendo uma breve parada, durante a qual orienta as antenas em direção à presa,
e se aproxima fazendo contato com toques das antenas e do rostro, antes de
iniciar a predação. Adultos e ninfas de
Orius tristicolor
White provaram o ácaro
Tetranychus pacificus
McGregor em diferentes lugares com o rostro até o corpo
mole ficar vazio e restar somente o exoesqueleto (Askari & Stern, 1972).
Também, embora os mecanismos de seleção de presas parasitadas e
sadias não sejam muito conhecidos para esses predadores, Brower & Press
(1988), citados por Ruberson & Kring (1991), sugerem que
O. insidiosus
reconhece a presa somente após a prova da mesma. Isto corrobora os resultados
obtidos neste estudo, segundo os quais a espécie
O. insidiosus
não tem
preferência por pulgões parasitados ou sadios, sendo ambos predados de igual
forma. No entanto, outros fatores devem estar envolvidos na detecção de uma
presa, já que
O. insidiosus
, nos testes realizados, mostraram-se ávidos à
predação das múmias, mesmo sem sucesso na tentativa.
O parasitóide
A. colemani
, dentro das condições avaliadas, foi
considerado uma presa intraguilda de ninfas de quinto instar do predador
O.
insidiosus
, mesmo que a própria espécie não demonstre preferência por pulgões
30
contendo as fases imaturas do parasitóide. O ovo e a larva de
A colemani
foram
vulneráveis à predação por
O. insidiosus
enquanto o hospedeiro ainda se
encontrava vivo, caracterizando a predação intraguilda.
Possivelmente o efeito da predação intraguilda em casas-de-vegetação
não se manifeste tão intensamente quanto em laboratório, onde as condições
extremamente artificiais favorecem o encontro entre os inimigos naturais
(Venzon et al., 2001).
O baixo consumo da presa por
O. insidiosus
, e a não predação de
pulgões mumificados, demonstra provavelmente que a liberação conjunta com
A. colemani
pode não prejudicar o estabelecimento deste parasitóide na casa-de-
vegetação. Em contrapartida,
A. gossypii
pode ser um alimento que permita ao
predador se manter e se desenvolver na ausência de uma presa preferencial,
como os tripes. No entanto, outros estudos são necessários quanto às suas
interações e à real estabilidade desses inimigos naturais quando liberados
conjuntamente em cultivos em ambientes protegidos.
31
7 CONCLUSÕES
O. insidiosus
não é capaz de diferenciar, de forma geral, o pulgão
A.
gossypii
sadio do parasitado por
A. colemani.
A. colemani
, em qualquer etapa de desenvolvimento no interior de
A.
gossypii
, é vulnerável à predação intraguilda por
O. insidiosus
, enquanto o
pulgão se encontra vivo.
O. insidiosus
é incapaz de predar a pupa de
A. colemani
no interior de
A.
gossypii
, quando o pulgão está mumificado.
32
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34
CAPÍTULO 3
1 RESUMO
Pierre, L. S. R.
Efeito da presença-ausência de
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae)
e de
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae)
na população de
Aphis gossypii
Glover
(Hemiptera, Aphididae)
em plantas de pepino.
2005. p. 35-51. Dissertação
(Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Lavras, Lavras, Minas
Gerais, Brasil*
O controle biológico do pulgão
Aphis gossypii
Glover poderá ser
beneficiado pelo uso simultâneo de um parasitóide e de um predador em cultivos
em casas-de-vegetação, mas o entendimento dos modelos de mortalidade e
competição entre as duas espécies de inimigos naturais é significativo para a
implantação de estratégias efetivas de controle de pragas. O objetivo deste
trabalho foi avaliar a ação do predador
Orius insidiosus
(Say) e do parasitóide
Aphidius colemani
Viereck
como agentes de controle, individualmente ou em
associação, de
Aphis gossypii
Glover em plantas de pepino no laboratório. Os
testes foram conduzidos em sala climatizada com temperatura de 25 ± 1
o
C, UR
de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. Foram utilizadas gaiolas acrílicas contendo
plantas de pepino com os seguintes tratamentos: a) pulgões; b) pulgões +
parasitóide; c) pulgões + predador; d) pulgões + parasitóide + predador. Foram
realizadas avaliações da dinâmica populacional de
A. gossypii
, contando-se o
número de pulgões/planta em cada tratamento. O parasitóide
A. colemani
foi
consistentemente mais efetivo agente de controle biológico de
A. gossypii
do que
o antocorídeo
O. insidiosus,
mesmo quando na presença do predador (tratamento
pulgão + parasitóide + predador).
O
.
insidiosus
não foi capaz de manter a
população do pulgão em baixos níveis, sendo que o número de
A. gossypii
na
presença do predador (2995,6 pulgões/planta) foi similar àquele do tratamento
que continha apenas o pulgão (2629,2 pulgões/planta).
O. insidiosus
não
influenciou a ação de
A colemani
na redução da população de
A. gossypii
em
plantas de pepino no laboratório.
____________________
*
Orientadora:
Profa. Dra. Vanda Helena Paes Bueno - UFLA
35
2 ABSTRACT
Pierre
,
L. S. R.
Effect of presence-absence of
Orius insidiosus
(Say)
(Hemiptera, Anthocoridae)
and
Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae) on the population of
Aphis gossypii
Glover
(Hemiptera, Aphididae)
on cucumber plants.
2005. p. 35-51. Dissertation
(Master in Entomoly) – Federal University of Lavras, Lavras, Minas Gerais,
Brazil.*
The biological control of
Aphis gossypii
Glover may benefit of the
simultaneous use of a parasitoid and a predator in greenhouse crops. Therefore
understanding competitive outcomes and mortality patterns between the two
species of natural enemies are meaningful for implementing effective pest
control strategies. The objective of this work was to evaluate the action
individually and in association, of the predator
Orius insidiosus
(Say) and the
parasitoid
Aphidius colemani
Viereck as biological control agents of
A. gossypii
on caged cucumber plants in the laboratory conditions The tests were carried out
in a room at 25 ± 1
o
C, RH 70 ± 10% and photophase 12 h, and the treatments
were: a) aphids; b) aphids + parasitoid; c)
aphids + predator; d)
aphids +
parasitoid + predator. The population dynamic of
A. gossypii
by counting the
number of aphids/plant on each treatment was evaluated. The parasitoid
A.
colemani
was a more effective biological control agent of
A. gossypii
than the
predator
O. insidiosus
, even in the presence of the predator (aphids + parasitoid
+ predator).
O
.
insidiosus
, was not able to keep the aphid population on low
levels, being the average total number of
A. gossypii
in the presence of the
predator (2995.6 aphids/plant) similar to it on the treatment with only aphids
(2692.2 aphids/plant). The predator
O. insidiosus
did not affect the action of the
parasitoid
A. colemani
in the reduction of
A. gossypii
population on the caged
cucumber plants in the laboratory.
____________________
*
Adviser:
Prof. Dr. Vanda Helena Paes Bueno - UFLA
36
3 INTRODUÇÃO
O pulgão
Aphis gossypii
Glover é uma espécie cosmopolita, polifaga,
presente nas mais diferentes culturas, principalmente naquelas em sistemas
protegidos. Forma colônias na face abaxial das folhas e nas brotações das
plantas nas quais causam danos através da sucção de seiva, transmissão de vírus,
secreção de “honeydew” e deformação dos brotos (Blackman & Eastop, 1984).
O uso de parasitóides afidiídeos vem sendo indicado como o mais
promissor em programas de controle biológico de pulgões, inclusive de
A.
gossypii
(van Steenis, 1995). A espécie
Aphidius colemani
Viereck tem sido
eficiente como agente de controle em casas-de-vegetação na Europa (van
Lenteren, 2000) e, junto com
Lysiphlebus testaceipes
(Cresson), é a espécie mais
abundante na América do Sul, encontrada em vários hospedeiros (Starý et al.
2001).
O predador
Orius insidiosus
(Say) é conhecido como um importante
inimigo natural de tripes em casas-de-vegetação. É predador generalista que se
alimenta de tripes, afídeos, ácaros e outros insetos de tegumento mole e
freqüentemente é utilizado para o controle de
Frankliniella occidentalis
(Pergande) em casa-de-vegetação, praga que pode ocorrer conjuntamente com os
pulgões no mesmo cultivo (Bueno et al., 2003)
Assim, a liberação de múltiplos inimigos naturais para o controle de
diversas pragas-chave em um mesmo cultivo em casas-de-vegetação versus o
uso de uma única espécie é um assunto controverso e que vem sendo
longamente discutido (Shausberger & Waltzer, 2001). De acordo com Snyder et
al. (2004), o efeito da liberação de vários inimigos naturais é documentado como
responsável pelo incremento no controle de pragas ou como causador do
37
decréscimo na efetividade dos inimigos naturais em questão. Também, Brodeur
et. al. (2002) argumentam que a interferência de predadores generalistas é menos
importante em casas-de-vegetação do que em outros agroecossistemas.
Este trabalho teve como objetivo avaliar a ação do predador
O.
insidiosus
e do parasitóide
A. colemani
como agentes de controle,
individualmente ou em associação, em plantas de pepino infestadas com
A.
gossypii
em laboratório.
38
4 MATERIAL E MÉTODOS
Plantas de pepino (
Cucumis sativus
L., variedade Caipira) foram
formadas a partir de sementes em substrato comercial (Plantmax
), mantidas em
sala climatizada a 25 ± 1
o
C, UR 70 ± 10% e fotofase de 12 horas, e utilizadas
para a criação de
A. gossypii,
assim como para os testes com
A. colemani
e
O.
insidiosus
em laboratório.
O parasitóide
A. colemani
e o predador
O. insidiosus
utilizados foram
obtidos junto às respectivas criações de manutenção do Laboratório de Controle
Biológico do Departamento de Entomologia/UFLA. Fêmeas adultas do
parasitóide e do predador, sem experiência prévia de oviposição e com no
máximo 48 horas de idade, foram acasaladas, alimentadas e utilizadas nos testes.
4.1 Avaliação da ação individual e conjunta do predador
O. insidiosus
e do
parasitóide
A. colemani
na população de
A. gossypii
em plantas de pepino.
O experimento foi conduzido em sala climatizada a 25 ± 1
o
C, UR de 70
± 10% e fotofase de 12h., no Laboratório de Controle Biológico do
Departamento de Entomologia/UFLA.
Plantas de pepino com 28 dias de desenvolvimento, mantidas
individualmente em gaiolas acrílicas (30 x 30 x 60 cm), foram usadas nos testes.
A cada planta foram adicionados 50 pulgões
A. gossypii
, sendo 20 destes com
seis dias de idade e o restante, distribuído uniformemente entre pulgões com
cinco, quatro e três dias de idade. Esses pulgões foram colocados nas três folhas
mais velhas, de acordo com a área foliar, sendo que a folha de maior tamanho
39
recebeu 50% dos pulgões, a menor, 15%, e a de tamanho intermediário, 35% dos
pulgões.
Os parasitóides e predadores foram liberados na parte superior das
plantas, após um período de 5 horas da infestação com os pulgões
A. gossypii
.
Foram realizados os seguintes tratamentos: a) 50 pulgões
A. gossypii
; b) 50
pulgões
A. gossypii
+ uma fêmea de
A. colemani
; c) 50 pulgões
A. gossypii
+
uma fêmea de
O. insidiosus
; d) 50 pulgões
A. gossypii
+ uma fêmea de
A.
colemani
+ uma fêmea de
O. insidiosus
.
Os inimigos naturais eram repostos assim que se detectava a sua morte.
Os parasitóides foram repostos até o oitavo dia da liberação inicial e retirados
das gaiolas após esse período. Os predadores permaneceram nas gaiolas até o
décimo segundo dia, sendo também retirados depois de decorrido esse período.
Essa metodologia foi adotada para evitar interferência nos resultados,
considerando as longevidades médias de
A colemani
, 8 dias (Sampaio, 2004), e
de
O. insidiosus
, aproximadamente 12 dias (Mendes et al. 2002), quando esses
inimigos naturais têm o pulgão
A. gossypii
como hospedeiro/presa.
As avaliações da dinâmica populacional de
A. gossypii
, ou seja, do
número de pulgões em cada tratamento, foram realizadas a cada 2 dias por um
período de 12 dias. Nessas avaliações também foi anotado o número de múmias
formadas. As avaliações, quanto ao número de parasitóides adultos emergidos,
foram diárias, a partir da ocorrência do primeiro adulto, e realizadas até o final
das emergências, ou seja, até aos 16 dias, sendo possível a obtenção da
porcentagem de emergência do parasitóide. Também foram realizadas
observações visuais durante todo o período do experimento para verificar a
ocorrência de progênies de
O. insidiosus
, assim como de injúrias presentes nas
plantas de pepino.
40
4.2 Análise de Dados
Os testes foram realizados em delineamento inteiramente casualisado
com 4 tratamentos e 6 repetições, sendo os resultados submetidos à análise de
variância e as médias, comparadas pelo teste de Tukey, com valores exatos de
p
e limite de 5% de significância.
Para as porcentagens de emergência, os dados originais obtidos no
experimento foram insuficientes para análise estatística dos resultados (n= 12),
sendo que apenas as porcentagens médias foram calculadas sem a indicação de
significância nas diferenças encontradas.
41
5 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Não foram observadas diferenças significativas entre os diferentes
tratamentos dois dias após a infestação de
A. gossypii
e a liberação dos inimigos
naturais
A. colemani
e
O. insidiosus
(
p=
0,985) (Figura 1). O número médio de
pulgões nesta avaliação foi praticamente o dobro da população inicial do pulgão
(Tabela 1).
Figura 1: Dinâmica populacional de
A. gossypii
em plantas de pepino na
presença e ausência de
O. insidiosus
e
A. colemani.
*Médias seguidas pela mesma letra minúscula não diferem entre si pelo teste de
Tukey com valores exatos de
p
, com limite de 5% de significância.
No quarto dia após a infestação de
A. gossypii
foram encontradas
diferenças significativas entre os tratamentos (
p
< 0,001) (Figura 1). Nos
tratamentos com presença do parasitóide (
A. gossypii
+
A. colemani
e
A. gossypii
p
< 0,001
p
< 0,001
p
< 0,001
p
< 0,001
p
< 0,03
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
a
ab
a
b
b
b
b
b
b
b
b
b
b
p
= 0,985
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
3500
0
2
4
6
8
10
12
Avaliações (dias)
Nº pulgões/ planta
A. gossypii + A. colemani
A. gossypii + O. insidiosus
A. gossypii + A. colemani + O. insidiosus
A. gossypii
42
+
A. colemani
+
O. insidiosus
), o número médio de pulgões aumentou
aproximadamente a metade em relação àquele número verificado na avaliação
anterior (aos 2 dias). Porém, nos tratamentos
A. gossypii
e
A. gossypii
+
O.
insidiosus
, a população de pulgão manteve a mesma tendência de crescimento,
ou seja, alcançando também mais que o dobro do número presente na avaliação
anterior (Figura 1 e Tabela 1).
Tabela 1. Número médio de pulgões
A. gossypii
na presença individual e
conjunta de
A. colemani
e
O. insidiosus
em plantas de pepino em
laboratório.
Número médio de
A. gossypii
/planta
Avaliações
(dias)
A. gossypii
A. gossypii
+
A. colemani
A. gossypii
+
O. insidiosus
A. gossypii
+
A. colemani
+
O. insidiosus
0
50,0
50,0
50,0
50,0
2
110,8
±
7,80 a
98,2
±
14,43 a
117,2
±
9,75 a
108,6
±
15,46 a
4
373,7
±
21,72 b
132,2
±
22,55 a
335,0
±
23,61 b
144,8
±
23,25 a
6
708,8
±
23,56 b
130,3
±
22,2 a
586,2
±
50,34 b
97,2
±
26,25 a
8
1411,3
±
79,56 b
77,2
±
23,47 a
1192,5
±
97,73 b
57,0
±
18,72 a
10
2641,3
±
187,32 b
103,6
±
42,89 a
2127,6
±
404,63 b
73,2
±
19,07 a
12
2629,2
±
631,16 b
263,7
±
99,85 ab
2995,6
±
787,15 b
87,4
±
43,21 a
*Médias seguidas pela mesma letra minúscula nas linhas não diferem entre si
pelo teste de Tukey, com valores exatos de
p
,
com limite de 5% de significância.
Após 6 dias do início do teste, a população do pulgão nos tratamentos
A.
gossypii
+
A. colemani
e
A. gossypii
+
A. colemani
+
O. insidiosus
se mostrou
estável, observando-se o início da formação de múmias e o surgimento de
algumas ninfas do pulgão por planta com um pequeno decréscimo na população
43
total dos pulgões vivos. Já nos tratamentos
A. gossypii
e
A. gossypii
+
O.
insidiosus
, a diferença foi significativa em relação aos tratamentos em que o
parasitóide esteve presente (
p
< 0,001) (Figura 1), e o crescimento da população
de pulgão
A. gossypii
foi alto, com aumento de aproximadamente o dobro do
verificado na avaliação anterior (4 dias). Porém, no tratamento em quem apenas
o predador
O. insidiosus
esteve presente, houve uma tendência de o número
médio de pulgões ser ligeiramente inferior àquele em que existiam apenas
pulgões, entretanto, essa diferença não foi significativa (Tabela 1).
Oito dias após a infestação inicial de
A. gossypii
e a liberação dos
inimigos naturais, houve uma redução mais acentuada no número de pulgões nos
tratamentos em que o parasitóide
A. colemani
esteve presente. Isso aconteceu,
possivelmente, devido a um aumento no número de múmias e à incapacidade
dos pulgões adultos parasitados em gerar descendentes. Os tratamentos sem o
parasitóide
A. colemani
apresentaram diferença significativa quando comparados
aos tratamentos contendo o parasitóide (
p
< 0,001), mantendo um crescimento de
100% no número de pulgões quando comparado à avaliação anterior (6 dias). O
número médio de pulgões no tratamento contendo apenas o predador
O.
insidiosus
foi levemente inferior àquele em que existiam apenas pulgões
A.
gossypii
, porém com diferenças não significativas (Figura 1 e Tabela 1).
Dez dias após a infestação das plantas por
A. gossypii
e a liberação do
parasitóide e do predador, o número de pulgões nos tratamentos contendo
A.
gossypii
+
A. colemani
e
A. gossypii
+
A. colemani
+
O. insidiosus
manteve-se
em níveis baixos (Tabela 1); porém, uma retomada no crescimento populacional
dos pulgões foi observada, provavelmente, devido à retirada dos parasitóides das
gaiolas na avaliação anterior, ou seja, aos 8 dias de início do experimento. Esses
números médios se mantiveram estatisticamente diferentes daqueles observados
nos tratamentos
A. gossypii
e
A. gossypii
+
O. insidiosus
(
p
< 0,001) (Figura 1),
44
com um crescimento próximo de 100% em relação à população anteriormente
avaliada, aos 8 dias após a infestação inicial de
A. gossypii
.
Doze dias após a infestação das plantas com
A. gossypii
e da liberação
dos inimigos naturais observou-se, nos tratamentos
A. gossypii
+
A. colemani
e
A. gossypii
+
A. colemani
+
O. insidiosus
, que houve um leve aumento no
número de pulgões (Tabela 1), com o surgimento de novas ninfas e de fêmeas
adultas férteis. O número médio de pulgões no tratamento contendo ambos os
inimigos naturais foi ligeiramente inferior ao do tratamento em que apenas o
parasitóide esteve presente, porém, essa diferença não foi significativa (Figura
1).
Nos tratamentos
A. gossypii
e
A. gossypii
+
O. insidiosus
aos 12 dias de
experimento, observou-se uma alta taxa de crescimento, chegando a valores
médios do número de pulgões próximos ao dobro daquele verificado na
avaliação anterior, feita aos 8 dias (Tabela 1), com números médios diferentes
daqueles obtidos nos tratamentos contendo o parasitóide (
p
< 0,03). Os
tratamentos em que o parasitóide esteve ausente, por sua vez, apresentaram uma
redução na taxa de crescimento populacional de
A. gossypii
, sendo que no
tratamento em que não havia inimigo natural, o número de pulgões foi inferior
ao tratamento contendo o pulgão + o predador (Tabela 1, Figura 1). Este fato
possivelmente ocorreu devido à presença de injúrias nas plantas, as quais, nesta
última avaliação, encontravam-se com a maioria das suas folhas murchas.
Os resultados demonstraram que
O. insidiosus
não é o inimigo natural
mais indicado para o controle biológico de
A. gossypii
, uma vez que há relatos
de que esse predador apresenta um baixo consumo desta presa, quando
comparado a capacidade reprodutiva dos pulgões (em torno de 12 pulgões,
segundo Mendes et al., 2003) quando comparado a outros; além disso, ocorre
alta capacidade reprodutiva dos pulgões, os quais não têm essa presa como
alimento preferencial (Bueno, 2000). Porém, apesar de as diferenças não serem
45
significativas, o tratamento
A. gossypii
+
O. insidiosus
apresentou números
médios de pulgões inferiores quando comparado ao tratamento em que apenas
A.
gossypii
esteve presente na maioria das avaliações. Isto também foi observado
quando o parasitóide
esteve presente, ou seja, no tratamento
A. gossypii
+
O.
insidiosus
+
A. colemani
ocorreu número médio de pulgões inferior àquele do
tratamento
A. gossypii
+
A. colemani
. Este resultado corrobora observações de
Brodeur et al. (2002) de que o efeito negativo da predação intraguilda será
reduzido pela baixa probabilidade de estabelecimento de alguns predadores
generalistas quando liberados com um agente de controle mais especializado na
praga.
Foi verificado que a presença do predador
O. insidiosus
junto ao
parasitóide
A. colemani
não afetou a eficiência deste na redução da população de
A. gossypii
, podendo ser considerada inexpressiva a predação intraguilda entre
estas espécies em sistemas mais complexos. Resultado semelhante também foi
observado por Venzon (2001) para o mesmo predador, quando este se alimentou
de ácaros predadores mesmo na presença do ácaro fitófago em experimentos em
placas de Petri como arena de forrageamento. Porém, quando os testes foram
realizados em plantas, o consumo de
O. insidiosus
sobre o ácaro predador não
foi significativo. Snyder et al. (2004) mostraram que a presença do coccinelídeo
Harmonia axyridis
(Pallas) junto ao parasitóide
Aphelinus asychis
Walker
complementa o controle do pulgão
Macrosirphum euphorbiae
(Thomas),
quando comparado com o controle proporcionado apenas pelo parasitóide, e que
o maior pico populacional ocorreu quando o predador esteve ausente. De acordo
com Colfer & Rosenheim (2001), o controle de
A. gossypii
em plantas de
algodão apresenta melhores resultados quando
Hippodamia convergens
Guérin-
Méneville e
Lysiphlebus testaceipes
(Cresson) são liberados em conjunto.
Outro fator que permite desconsiderar os efeitos da predação intraguilda
nesse estudo foi a porcentagem de emergência de
A. colemani
verificada na
46
presença e ausência de
O. insidosus.
Os valores de 72,80% no tratamento
A.
gossypii
+
A. colemani
e de 87,60% para
A. gossypii
+
A. colemani
+
O.
insidiosus
demonstram que o predador não influenciou a porcentagem de
emergência do parasitóide. No tratamento em que
O. insidiosus
esteve presente,
a porcentagem de emergência de
A. colemani
foi superior numericamente à
daquele tratamento em que o predador esteve ausente.
Também foi observada, no final das avaliações, a presença de ninfas de
primeiro instar de
O. insidiosus
nas plantas de pepino, esse dado corrobora os
resultados de Mendes et al. (2002), os quais mostraram que a presa
A. gossypii,
mesmo sendo pouco nutritiva e não preferencial, permite o desenvolvimento do
predador
O.
insidiosus.
Por outro lado, a baixa capacidade de predação de
O.
insidiosus
em pulgões, comparada ao alto potencial reprodutivo desta praga,
pode ser um fator determinante para sua ineficiência como agente de controle de
pulgões. O predador
O.
insidiosus
, embora generalista, freqüentemente mostra
uma forte preferência por uma espécie de presa (Malais & Ravensberg, 2003),
particularmente por tripes (Bueno et. al., 2003). Assim, o parasitóide
A.
colemani
foi consistentemente mais efetivo como agente de controle biológico
do que o predador
O. insidosus
, dentro das condições avaliadas.
Também é importante considerar que existem mudanças no
comportamento dos pulgões quando estes se encontram parasitados, podendo
este ser um fator que influenciou o menor número de pulgões no tratamento em
que
O. insidiosus
esteve presente, além da própria predação. Segundo
McAllister & Rotberg (1987), o “suicídio adaptativo” (ato de se soltar da planta
e cair), em pulgões parasitados é mais freqüente em pulgões sadios, aumentando
a exposição à dessecação e também ao do risco de predação.
Os resultados obtidos neste trabalho permitem considerar que a predação
intraguilda entre
O. insidiosus
e
A. colemani
não é suficiente para desestabilizar
o controle de
A. gossypii
em cultivos protegidos e que liberações conjuntas
47
destes inimigos naturais podem ser realizadas sem que efeito deletério de um
inimigo natural sobre o outro, interferindo na eficiência de controle da praga.
48
7 CONCLUSÕES
A. colemani
, utilizado isolado ou em conjunto com
O. insidiosus
, é
efetivo como agente de controle biológico de
A. gossypii.
O. insidiosus
não é efetivo como agente de controle biológico de
A.
gossypii
.
49
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