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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Sistemas subterrâneos de Asteraceae do Cerrado paulista:
abordagens anatômica, ecológica e reprodutiva
Graziela Cury
Tese apresentada para obtenção do título de
Doutor em Ciências. Área de concentração:
Fisiologia e Bioquímica de Plantas
Piracicaba
2008
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2
Graziela Cury
Bióloga
Sistemas subterrâneos de Asteraceae do Cerrado paulista: abordagens
anatômica, ecológica e reprodutiva
Orientadora:
Profa. Dra.
BEATRIZ APPEZZATO DA GLÓRIA
Tese apresentada para obtenção do título de
Doutor em Ciências. Área de concentração:
Fisiologia e Bioquímica de Plantas
Piracicaba
2008
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Dados
Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Cury, Graziela
Sistemas subterrâneos de Asteraceae do Cerrado paulista: abordagens anatômica,
ecológica e reprodutiva / Graziela Cury. - - Piracicaba, 2008.
95 p. : il.
Tese (Doutorado) - - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, 2008.
Bibliografia.
1. Anatomia vegetal 2. Caule 3. Cerrado 4. Compositae 5. Germinação de
Sementes 6. Sistema radicular I. Título
CDD 583.55
C982s
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
3
Ao meu querido
Pedro, com todo o meu amor
OFEREÇO
Este trabalho é dedicado aos
meus pais, Wladimir e Mari
a
Francisca com toda a minh
a
gratidão
4
AGRADECIMENTOS
À Profa. Dra. Beatriz Appezzato da Glória por sua dedicação, orientação segura,
ensinamentos transmitidos, apoio e toda a sua compreensão nos momentos mais
difíceis.
À Farmacêutica Marli Kasue Misaki Soares, técnica do Laboratório de Anatomia
Vegetal da ESALQ/USP pela amizade, auxílio técnico prestado na execução das
atividades práticas e por oferecer um ambiente de trabalho sempre em perfeitas
condições.
À Bióloga Denise Zanchetta, que era responsável pela Estação Ecológica de
Itirapina, pela permissão da coleta do material botânico.
Ao Professor Dr. Vinicius Castro Souza (ESALQ/USP) pela identificação do
material botânico.
Aos Professores Drs. do Programa de Pós-Graduação em Fisiologia e
Bioquímica de Plantas (ESALQ/USP), Lázaro Eustáquio Pereira Peres, Murilo Melo,
Paulo Roberto de Camargo e Castro e Ricardo Ferraz de Oliveira e às Professoras
Dras. Nanuza Luiza de Menezes e Gladys Flavia Melo de Pinna, do Instituto de
Biociências da USP, pelos ensinamentos transmitidos.
À Profa. Dra. Ana D. L. Coelho Novembre (ESALQ/USP) pela permissão em
utilizar o Laboratório de Sementes, pelo auxílio na execução dos ensaios de
germinação e pelas sugestões e contribuições prestadas.
À Engenheira Agrônoma Helena Pescarin Chamma, técnica do Laboratório de
Sementes da ESALQ/USP, pelas sugestões e auxílio técnico nos ensaios de
germinação.
Ao Prof. Dr. Lindolpho Capellari Junior (ESALQ/USP) por resolver minhas
dúvidas relacionadas à taxonomia.
À Profa. Dra. Silvia Rodrigues Machado (UNESP/Botucatu) pela revisão do
Projeto de Pesquisa e por facilitar as coletas de campo em Botucatu.
À secretária do Programa de Pós-Graduação em Fisiologia e Bioquímica de
Plantas, Maria Solizete G. Silva, por sua constante eficiência profissional em todos os
auxílios prestados e pelo apoio.
5
A toda a equipe da secretaria do Departamento de Ciências Biológicas da
ESALQ/USP pela ajuda nos assuntos burocráticos e pelo agradável convívio.
Ao técnico do Departamento de Ciências Biológicas da ESALQ/USP José A.
Zandoval e ao técnico do Departamento de Botânica do Instituto de Biociências da
UNESP/Botucatu Clemente José Campos pelo auxílio nos difíceis trabalhos de coleta
no campo.
À Dra. Adriana Hissae Hayashi, que em muitos aspectos se tornou um exemplo
para mim, pela amizade e por todo auxílio intelectual.
À aluna de Graduação em Engenharia Agronômica da ESALQ Ligia Dias Moda
por sua relevante ajuda nos experimentos de germinação de sementes.
A todos os amigos do Laboratório, Anielca, Cuík, João Paulo, Juliana Fernando,
Juliana Mayer, Luis Vitor, Maysa, Renata, Roseli, Silvia e Simone pela agradável
convivência e pelo companheirismo. Em especial agradeço à Aline não só por ter se
tornado uma grande amiga, mas por ter me dado ânimo, me auxiliado muitas vezes e
compartilhado muitas dificuldades.
Às meninas da república Aline, Bel, Kerli, Priscila e Roberta por terem vivido
comigo tantos bons momentos.
Ao meu querido Antônio Carlos Franco Barbosa, que apesar de distante sempre
esteve em meus pensamentos, por sua amizade incondicional.
Aos meus pais por todo apoio financeiro e emocional.
Ao Gustavo pela paciência, amor, carinho, apoio emocional e por me dar força,
acreditando em mim nos momentos em que nem eu mesma conseguia acreditar.
À minha irmã Adriana, meu cunhado Luis e meu sobrinho Vitório por todos os
agradáveis momentos compartilhados.
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo
apoio financeiro concedido através do Projeto BIOTA/Cerrado (Processo 00/12469-3).
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Ensino Superior (CAPES)
pela concessão da bolsa de estudo.
6
SUMÁRIO
RESUMO...........................................................................................................
8
9
10
12
ABSTRACT.......................................................................................................
1 INTRODUÇÃO...............................................................................................
Referências.......................................................................................................
2 ANATOMIA DO SISTEMA SUBTERRÂNEO EM SETE ESPÉCIES DE
ASTERACEAE DO CERRADO PAULISTA.......................................................
14
Resumo............................................................................................................
14
15
16
18
18
20
34
39
39
Abstract............................................................................................................
2.1 Introdução..................................................................................................
2.2 Desenvolvimento.......................................................................................
2.2.1 Material e Métodos.................................................................................
2.2.2 Resultados.............................................................................................
2.2.3 Discussão...............................................................................................
2.3 Conclusão..................................................................................................
Referências......................................................................................................
3 ESPAÇOS SECRETORES INTERNOS EM SISTEMAS SUBTERRÂNEOS
ESPESSADOS DE SETE ESPÉCIES DE ASTERACEAE..............................
46
Resumo............................................................................................................
46
47
48
54
54
56
65
68
69
Abstract............................................................................................................
3.1 Introdução..................................................................................................
3.2 Desenvolvimento.......................................................................................
3.2.1 Material e métodos.................................................................................
3.2.2 Resultados..............................................................................................
3.2.3 Discussão...............................................................................................
3.3 Conclusão..................................................................................................
Referências......................................................................................................
7
4 GERMINAÇÃO DE SEMENTES DE DUAS ESPÉCIES DE ASTERACEAE
DO CERRADO PAULISTA COM DIFERENTES ESTRATÉGIAS
REPRODUTIVAS ............................................................................................
73
Resumo............................................................................................................
73
74
75
77
77
77
77
80
81
81
81
82
82
85
91
91
Abstract...........................................................................................................
4.1 Introdução.................................................................................................
4.2 Desenvolvimento.......................................................................................
4.2.1 Material e métodos.................................................................................
4.2.1.1 Coleta e armazenamento dos frutos ..................................................
4.2.1.2 Instalação dos experimentos, acompanhamento da germinação das
sementes e do desenvolvimento das plântulas...............................................
4.2.1.3 Análise dos frutos contendo sementes não germinadas.....................
4.2.1.4 Análise estatística................................................................................
4.2.2 Resultados..............................................................................................
4.2.2.1 Testes de germinação.........................................................................
4.2.2.2. Análise da presença de embrião e teste do tetrazólio.......................
4.2.2.3 Morfologia das plântulas de Lessingianthus bardanoides...................
4.2.3 Discussão................................................................................................
4.3 Conclusões.................................................................................................
Referências......................................................................................................
8
RESUMO
SISTEMAS SUBTERRÂNEOS DE ASTERACEAE DO CERRADO PAULISTA:
ABORDAGENS ANATÔMICA, ECOLÓGICA E REPRODUTIVA
A presença de sistemas subterrâneos em plantas do Cerrado é uma
característica que há algum tempo vem atraindo a atenção de pesquisadores. Suas
funções adaptativas e ecológicas já são bem conhecidas, mas devido à diversidade de
tipos a denominação desses órgãos nem sempre é aplicada corretamente, já que
muitas vezes são realizados apenas estudos morfológicos que se mostram
insuficientes. Portanto, análises anatômicas representam uma ferramenta indispensável
na correta aplicação terminológica dessas estruturas. A família Asteraceae, muito bem
representada no Cerrado paulista, apresenta grande quantidade de espécies que
possuem sistemas subterrâneos espessados com capacidade gemífera e que
acumulam frutanos como fonte de reservas. Essas características permitem a
sobrevivência das plantas nesse ecossistema garantindo a regeneração da parte aérea
que é eliminada devido a episódios de fogo ou seca prolongada, fenômenos comuns no
Cerrado, ressaltando a importância desses órgãos subterrâneos na contribuição para o
banco de gemas. Em sistemas subterrâneos espessados de Asteraceae, apesar de
haver poucos estudos que enfoquem este assunto, observa-se a ocorrência de
estruturas secretoras com valor diagnóstico que auxiliam estudos taxonômicos da
família e possuem importante papel ecológico, já que constituem estratégia de defesa
contra herbivoria. No entanto, devido à realização de análises incompletas verificada na
literatura, muitas vezes os espaços secretores internos são genericamente
denominados como canais, quando em observações em secções longitudinais, verifica-
se que na verdade não são estruturas alongadas ou sua formação ocorre de maneira
diversa. Alguns sistemas subterrâneos permitem a propagação vegetativa das plantas e
podem constituir importante estratégia adaptativa no Cerrado. A relação entre a taxa
germinativa e a capacidade de propagar-se vegetativamente explica os diferentes
resultados obtidos em ensaios de germinação de sementes de espécies que possuem
ou não a capacidade de reprodução clonal através de suas estruturas subterrâneas. O
conjunto de informações obtidas, não só contribui para ampliar o conhecimento da flora
do Cerrado, mas também fornece argumentos que justifiquem a sua conservação.
Palavras-chave: Compositae; Anatomia vegetal; Xilopódio; Caule subterrâneo;
Estruturas secretoras; Germinação de sementes; Sistema radicular
difuso; Propagação vegetativa
9
ABSTRACT
UNDERGROUND SYSTEMS OF ASTERACEAE FROM THE SÃO PAULO STATE
CERRADO: ANATOMICAL, ECOLOGICAL AND REPRODUCTIVE APPROACHES
It has some time that the presence of underground systems in plants from
Cerrado is a feature that has been attracting the researcher’s attention. Their ecological
and adaptive functions are already well-known, but due to the diversity of underground
organs types the denomination of these organs is not always correctly applied, since
many times only morphological studies are performed what have shown unsatisfactory.
Therefore anatomical analyses represent an essential tool to the correct terminological
application of these structures. The family Asteraceae, very well represented in the
Cerrado of the São Paulo state, exhibit great amount of species that possess bud
bearing thickened underground systems that accumulate fructans of the inulin type as
reserve compounds. These features allow the plants survival in this ecosystem assuring
the regeneration of the aerial part that is eliminated due to fire episodes or extended dry,
common phenomenon in Cerrado,
reinforcing in this way the importance of these
underground organs in the contribution to the bud bank. In thickened underground
systems of Asteraceae in spite of having few studies which focus this subject, it is
observed the occurrence of secretory structures with diagnosis value that aid taxonomic
studies of the family and possess important ecological role since they constitute
protection strategy against herbivory. Nevertheless due to the achievement of
incomplete analysis as verified in the literature, many times the internal secretory spaces
are generically named as canals, while in longitudinal sections observations it is verified
that they are not actually elongated structures or their formation occurs of diverse way.
Some underground systems allow the vegetative propagation of the plants and they can
constitute important adaptation strategy in Cerrado. The relation between the
germination rates and the vegetative propagation capacity explains the different results
obtained in seed germination experiments of species that possess or not clonal
reproduction capacity through their underground structures. The whole of information
obtained contribute to extend the knowledge about the Cerrado flora and also provides
arguments that justify its conservation.
Keywords: Compositae; Plant anatomy; Xylopodium; Underground stem; Secretory
structures; Seeds germination; Diffuse radicular system; Vegetative
propagation
10
1 INTRODUÇÃO
O Cerrado é a mais diversificada savana tropical do mundo com o número de
espécies de plantas vasculares superior ao encontrado na maioria das regiões do
planeta (KLINK; MACHADO, 2005). Recentemente esse bioma foi classificado como um
“hotspot” para prioridade de conservação, devido à sua riqueza de biodiversidade, com
muitas espécies animais e vegetais endêmicas, que está ameaçada pela ação humana
(RAMOS et al., 2007). Em território brasileiro, o Cerrado ocupa uma área de 1,5 milhões
de km
2
com fisionomia diversificada, desde os campos limpos de cerrado, formas
campestres bem abertas, até os cerradões, formações florestais relativamente densas
e, entre esses dois extremos, são encontradas formas intermediárias, em que podem
ser observados campos sujos, campos cerrados ou cerrado senso stricto (COUTINHO,
2002). No estado de São Paulo ocorre principalmente na região centro-norte (TOLEDO
FILHO; LEITÃO FILHO; RODRIGUES, 1984), sendo que pequenas manchas de
cerradão podem ocupar a região centro-oeste. O leste do Estado apresenta fisionomias
mais abertas como campo cerrado e campo sujo, preservadas principalmente na região
de São Carlos (DURIGAN et al., 2004).
O conhecimento da biodiversidade vegetal do Cerrado além de incipiente não
apresenta uniformidade em relação aos estudos de sua flora, sendo que até hoje os
trabalhos enfocaram principalmente as espécies arbóreas em detrimento do estrato
herbáceo e subarbustivo (ALMEIDA et al., 2005). Apesar da escassez de informações a
respeito dessas camadas da vegetação, sua importância foi ressaltada por Appezzato-
da-Glória et al. (2008a), que levantaram a questão dessas plantas serem mais
sensíveis aos distúrbios antrópicos, e por isso poderem ser utilizadas como um
parâmetro para acessar o nível de intervenção humana nesse ecossistema.
A família Asteraceae representa importante papel na flora herbáceo-subarbustiva
do Cerrado paulista e, como muitas espécies são únicas e exclusivas de determinadas
localidades, a necessidade de mais estudos em fragmentos da vegetação foi ressaltada
por Almeida et al. (2005). De acordo com Tertuliano e Figueiredo-Ribeiro (1993), dentre
a vegetação herbácea e subarbustiva de espécies de Asteraceae no Cerrado muitas
delas apresentam órgão subterrâneo espessado com capacidade de produção de
gemas. A presença desses órgãos permite que novos ramos caulinares possam
11
rebrotar após episódios de fogo ou seca prolongada, quando a planta perde sua parte
aérea, contribuindo desta forma para a formação de bancos de gemas subterrâneos.
Órgãos que produzem gemas e permitem a regeneração da parte aérea
acumulam reservas (ALONSO; MACHADO, 2007) e, na família Asteraceae, essa
reserva ocorre na forma de frutanos (TERTULIANO; FIGUEIREDO-RIBEIRO, 1993). Os
frutanos são importantes não só como fonte de carbono, mas também devido às
rápidas reações de polimerização e despolimerização estão envolvidos nos processos
de osmorregulação daí a sua importância em plantas adaptadas a ambientes com
restrição hídrica temporária (Figueiredo-Ribeiro 1993). Nesses órgãos subterrâneos
também há ocorrência de estruturas secretoras que, apesar de não terem recebido o
devido enfoque dos pesquisadores, possuem relevante papel taxonômico e, de acordo
com Appezzato-da-Glória et al. (2008b), podem constituir estratégia adaptativa nos
mecanismos de defesa contra herbivoria.
Em relação à propagação das espécies, esses órgãos desempenham importante
papel reprodutivo. Dentre as espécies de Asteraceae que ocorrem no Cerrado paulista
Lessingianthus bardanoides (Less.) H. Rob. e Chresta sphaerocephala DC. encontram-
se entre as mais freqüentes (ALMEIDA et al., 2005) e apresentam tipos distintos de
sistemas subterrâneos, como xilopódio em L. bardanoides, que não possui capacidade
de propagar-se vegetativamente, e um sistema radicular difuso em C. sphaerocephala
(APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008a) que constitui importante mecanismo de
reprodução vegetativa da flora no Cerrado. Desta forma, resultados de ensaios de
germinação de sementes dessas duas espécies podem explicar sua eficiência
reprodutiva, permitindo relacionar taxa germinativa com o tipo de sistema subterrâneo
que cada uma delas apresenta. No entanto, para a análise desses resultados deve-se
considerar a alta produção de sementes desprovidas de embrião, fenômeno comum
nessa família (SASSAKI et al.; 1999), e que influencia as taxas de germinação.
O trabalho aqui apresentado traz uma abordagem anatômica dos sistemas
subterrâneos de sete espécies de Asteraceae, visando determinar o potencial desses
órgãos para a contribuição no banco de gemas do Cerrado, que está apresentada no
Capítulo 2. O Capítulo 3 complementa esta análise trazendo informações a respeito da
ocorrência e formação de estruturas secretoras presentes nesses órgãos, procurando
12
contribuir com estudos taxonômicos e ecológicos da família. Por fim, o Capítulo 4 revela
a relação existente entre as taxas de germinação de sementes de L. bardanoides e C.
sphaerocephala e seus respectivos sistemas subterrâneos.
Este trabalho é parte do Subprojeto “Morfo-anatomia de sistemas subterrâneos
de espécies de Asteraceae do Cerrado”, inserido no Projeto Temático da FAPESP
(Processo 00/12469-3) “Estudos morfológicos, anatômicos, histoquímicos e ultra-
estruturais em plantas de Cerrado (lato sensu) do Estado de São Paulo” do Programa
BIOTA, e sua importância consiste em contribuir com a expansão do conhecimento da
flora do Cerrado que, apesar de toda sua riqueza, está sofrendo o risco de ser
completamente eliminada. A riqueza das plantas encontradas nesse ecossistema pode
ser verificada nas espécies aqui analisadas principalmente através da constatação da
presença de estruturas muito bem adaptadas a este ambiente, permitindo a
sobrevivência das plantas e a manutenção das espécies em condições tão adversas.
Essa riqueza também pode ser observada através da reserva de frutanos que elas
acumulam. Os frutanos, além do papel ecológico, são carboidratos que podem ser
utilizados para fins alimentícios e medicinais tendo potencial para serem explorados
comercialmente o que justifica a conservação desta flora, ainda que as bases para a
sua defesa estejam ligadas a interesses econômicos.
Referências
ALMEIDA, A.M.; FONSECA, C.R.; PRADO, P.I.; ALMEIDA-NETO, M.; DINIZ, S.;
KUBOTA, U.; BRAUN, M.R.; RAIMUNDO
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ALONSO, A.A.; MACHADO, S.R. Morphological and developmental investigations of the
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APPEZZATO-DA-GLÓRIA, B.; CURY, G.; SOARES, M. K. M.; HAYASHI, A. H.;
ROCHA, R. Underground systems of Asteraceae species from the Brazilian Cerrado.
The Journal of the Torrey Botanical Society, London, v. 135, p. 103–113, 2008a.
13
APPEZZATO-DA-GLÓRIA, B.; HAYASHI, A.H.; CURY, G.; MISAKI-SOARES, M.K.;
ROCHA, R. Occurrence of secretory structures in underground systems of seven
Asteraceae species. Botanical Journal of the Linnean Society, London, 2008b. In
press
COUTINHO, L.M.. O bioma do Cerrado. Parte II. In: KLEIN, A. L. (Org.). Eugen
Warming e o Cerrado brasileiro: um século depois. São Paulo: Editora Unesp, 2002.
p. 77-91.
DURIGAN, G.; BAITELLO, J.B.; FRANCO, G.A.D.C.; SIQUEIRA, M.F. Plantas do
Cerrado Paulista: Imagens de uma paisagem ameaçada. São Paulo: Páginas & Letras
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KLINK, C.A.; MACHADO, R.B. A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade,
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MELO-DE-PINNA, G.F.A. Anatomia dos órgãos vegetativos dos gêneros
Richterago Kuntze e Ianthopappus Roque & D.J.N. Hinde (Mutisieae –
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Universidade de São Paulo, São Paulo, 2000.
RAMOS, A.C.S.; LEMOS-FILHO, J.P.; RIBEIRO, R.A.; SANTOS, F.R.; LOVATO, M.B.
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SASSAKI, R.M.; RONDON, J.N.; ZAIDAN, L.B.P.; FELIPPE, G.M. Germination of seeds
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TERTULIANO, M.F.; FIGUEIREDO-RIBEIRO, R.C.L. Distribution of fructose polymers in
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TOLEDO-FILHO, D.V.;LEITÃO FILHO, H.F.; RODRIGUES, T.S. Composição florística
de área de cerrado em Mogi-Mirim (SP). Boletim Técnico do Instituto Florestal, São
Paulo, v. 38, p. 165-175, 1984.
14
2 ANATOMIA DO SISTEMA SUBTERRÂNEO EM SETE ESPÉCIES DE
ASTERACEAE DO CERRADO PAULISTA
Resumo
No Cerrado, o desenvolvimento de sistemas subterrâneos gemíferos como
estruturas de adaptação às condições adversas, em especial, o fogo e os períodos de
seca podem constituir um banco de gemas neste ecossistema como foi demonstrado
recentemente para os campos sulinos e pradarias norte-americanas. Nos
representantes do estrato herbáceo e subarbustivo da família Asteraceae no Cerrado,
esses órgãos acumulam carboidratos de reserva do tipo frutanos o que também reflete
uma estratégia adaptativa dessas plantas diante das condições adversas. Este trabalho
teve como objetivos estudar a anatomia dos sistemas subterrâneos de sete espécies da
família Asteraceae (Mikania cordifolia L.f. Willd., Mikania sessilifolia DC, Trixis nobilis
(Vell.) Katinas, Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC., Lessingianthus bardanoides
Less., Vernonia elegans Gardner e Vernonia megapotamica Spreng.), visando
caracterizar a natureza estrutural desses órgãos e definir sua correta terminologia,
verificar a ocorrência de gemas caulinares e, quando possível, determinar sua origem e
analisar a presença de compostos de reserva, para avaliar o seu potencial para rebrotar
e sua contribuição para o banco de gemas no Cerrado. Os indivíduos foram coletados
em áreas de Cerrado no Estado de São Paulo. Todas as espécies analisadas possuem
órgãos subterrâneos espessados lignificados e gemíferos, com emissão de raízes
adventícias ou laterais e frutanos do tipo inulina como compostos de reserva. As
análises anatômicas permitiram definir a correta terminologia desses órgãos. Há eixo
caulinar subterrâneo em Trixis nobilis e xilopódio nas outras seis espécies. A reserva de
frutanos nesses sistemas subterrâneos e a sua capacidade de formação de gemas
indicam o potencial das espécies herbáceas de Asteraceae na contribuição para o
banco de gemas subterrâneo do Cerrado.
Palavras-chave: Compositae; Morfoanatomia; Xilopódio; Eixo caulinar subterrâneo;
Raízes; Frutanos
15
2 ANATOMY OF UNDERGROUND SYSTEMS IN SEVEN ASTERACEAE SPECIES
FROM THE CERRADO OF THE STATE OF SÃO PAULO
Abstract
In the Cerrado the development of bud bearing underground systems as adaptive
structures to the adverse conditions in special fire and dry periods may constitute a bud
bank in this ecosystem as recently shown for campos sulinos and North American
prairies. In the herbaceous and subshrubby layers representatives of the family
Asteraceae in the Cerrado these organs accumulate fructans as carbohydrates reserve
what also reflects an adaptational strategy of these plants to adverse conditions. The
objectives of this work were to study the anatomy of the underground systems of seven
species of the family Asteraceae (Mikania cordifolia L.f. Willd., Mikania sessilifolia DC,
Trixis nobilis (Vell.) Katinas, Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC., Lessingianthus
bardanoides Less., Vernonia elegans Gardner e Vernonia megapotamica Spreng.)
aiming to characterize the structural nature of these organs and to define their correct
terminology, to verify the occurrence and origin, when possible, of shoot buds and to
analyze the presence of storage compounds to evaluate the resprouting potential and
the contribution to the bud bank in the Cerrado. The individuals were collected in
Cerrado areas in the state of São Paulo. All the analyzed species possess bud bearing
lignified thickened underground organs with emission of lateral or adventitious roots and
fructans of the inulin type as storage compounds. There is an underground stem axis in
Trixis nobilis and xylopodium in the other six species. The fructans in these underground
systems and the ability of bud forming indicate the potential of the herbaceous
Asteraceae species in contributing to the belowground bud bank of the Cerrado.
Keywords: Compositae; Morphoanatomy; Xylopodium; Underground stem axis; Roots;
Fructans
16
2.1 Introdução
Banco de gemas, conceito introduzido por Harper (1977) e expandido por
Klimesova e Klimes (2007), consiste em todas as gemas presentes nas plantas que
podem ser potencialmente utilizadas para regeneração vegetativa, através da emissão
de novos brotamentos, ramificação ou reposição caulinar após ocorrência de danos ou
perda da parte aérea por fatores climáticos extremos como a seca ou o fogo.
Recentemente, a importância dos sistemas subterrâneos no banco de gemas, na
regeneração de plantas após distúrbios e na manutenção da população, tem sido
relatada por alguns autores em campos sulinos (OVERBECK, 2005; FIDELIS et al., em
preparação), nas pradarias norte-americanas (BENSON; HARTNETT; MANN, 2004;
DALGLEISH, 2007; N’GUESSAN, 2007) e no Cerrado (ALONSO; MACHADO, 2007;
APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008).
No Cerrado, sistemas subterrâneos gemíferos podem contribuir para a formação
de bancos de gemas subterrâneos (APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008) e, de
acordo com Ratter, Ribeiro e Bridgewater (1997) o desenvolvimento dessas estruturas
constitui importante adaptação ao fogo, o que, segundo Coutinho (1982), protege as
plantas contra esse distúrbio. Entre os tipos de sistemas subterrâneos que ocorrem no
Cerrado podem ser citados xilopódios (HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2007),
raízes tuberosas, sistemas difusos caulinares ou radiculares (ALONSO; MACHADO,
2007) e rizóforos (APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008). A presença desses órgãos
influencia na dinâmica da população, já que permite a formação de novos ramos
caulinares após episódios de fogo ou seca prolongada, quando a planta perde a sua
parte aérea. De acordo com Kauffman, Cummings e Ward (1994) na vegetação do
Cerrado, o fogo pode estimular a formação de novos brotamentos a partir de órgãos
subterrâneos, sendo este um primeiro sinal de sobrevivência após o distúrbio
(SOARES; SOUZA; LIMA, 2006). Episódios freqüentes de fogo podem favorecer
particularmente as espécies com maior capacidade gemífera, sendo que o aumento no
número de indivíduos com perda da parte aérea e rebrotamento subterrâneo reafirma a
importância dos órgãos subterrâneos na adaptação ao fogo (MEDEIROS; MIRANDA,
2008). A idéia de adaptação das espécies a uma condição ambiental que inclui a
presença do fogo proposta por Coutinho (1990) é reforçada por Savadogo (2007), que
17
observou que várias espécies respondem a essa condição com aumento na
produtividade, no florescimento, na dispersão das sementes e no estabelecimento de
plântulas; e por Overbeck (2005) ao afirmar que, se intervalos de fogo tornarem-se
muito longos, o banco de gemas pode desaparecer.
Além do fogo, a flora do Cerrado convive com períodos de seca, aos quais suas
espécies apresentam resistência (CASTRO et al., 1999). Segundo Munhoz e Felfili
(2007), a seca afeta a fenologia das plantas do estrato herbáceo e subarbustivo do
Cerrado, que é determinada pela sazonalidade. Os mesmos autores verificaram forte
redução no florescimento durante a estação seca, e Appezzato-da-Glória et al. (2008)
observaram que xilopódios de espécies de Asteraceae perdem seus ramos caulinares
no período de seca e rebrotam na estação de chuva.
Órgãos que produzem gemas que rebrotam nos períodos favoráveis de
crescimento acumulam reservas (ALONSO; MACHADO, 2007). Verdaguer e Ojeda
(2005) associaram a importância do banco de gemas e a reserva de amido, sendo que
a diminuição de carboidratos em órgão subterrâneo após o período de brotação, foi
registrada por Dietrich e Figueiredo-Ribeiro (1985). De acordo com Hoffmann (1999),
em plantas de Cerrado ocorre alto investimento no acúmulo de carboidratos de reserva
em órgãos subterrâneos, o que permite rápida reposição de tecidos que foram perdidos
pela ação do fogo e desta forma, contribuindo com sua sobrevivência.
A família Asteraceae tem importante papel no estrato herbáceo e subarbustivo do
Cerrado (ALMEIDA, et al., 2005), sendo que muitos de seus representantes possuem
órgãos subterrâneos espessados que acumulam carboidratos na forma de frutanos e
exibem capacidade de produção de gemas (TERTULIANO; FIGUEIREDO-RIBEIRO,
1993). Os frutanos são importantes não só como fonte de carbono, mas também devido
às rápidas reações de polimerização e despolimerização estão envolvidos nos
processos de osmorregulação daí a sua importância em plantas adaptadas a ambientes
com restrição hídrica temporária (FIGUEIREDO-RIBEIRO, 1993).
Este trabalho teve como objetivos estudar a anatomia dos sistemas subterrâneos
de sete espécies da família Asteraceae (Mikania cordifolia L.f. Willd., Mikania sessilifolia
DC, Trixis nobilis (Vell.) Katinas, Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC., Lessingianthus
bardanoides Less., Vernonia elegans Gardner e Vernonia megapotamica Spreng.),
18
visando caracterizar a natureza estrutural desses órgãos e definir sua correta
terminologia, verificar a ocorrência de gemas caulinares e, quando possível, determinar
sua origem e analisar a presença de compostos de reserva, para avaliar o seu potencial
para rebrotar e sua contribuição para o banco de gemas no Cerrado.
2.2 Desenvolvimento
2.2.1 Material e Métodos
Indivíduos adultos de sete espécies de Asteraceae foram coletados em
populações naturais de áreas de Cerrado no Estado de São Paulo, no município de
Botucatu (22°53'S e 48°29'W) e na Estação Ecológica de Itirapina (22°13'S e 47°54'W),
cujas informações podem ser visualizadas na Tabela 1.
A parte aérea foi herborizada, as espécies identificadas pelo curador do Herbário
ESA, Prof. Dr. Vinicius Castro Souza e as exsicatas incorporadas no mesmo Herbário.
Tabela 1 - Espécies estudadas, tribo, local e data de coleta e número de tombo no Herbário ESA
Espécies Tribo
Local de
coleta
Data de coleta Número ESA
Mikania cordifolia L.f. Willd. Eupatorieae Botucatu 18/03/2005 88792
Mikania sessilifolia DC Eupatorieae Botucatu 18/03/2005 88791
Trixis nobilis (Vell.) Katinas Mutisiae Botucatu 26/01/2005 92159
Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC. Plucheeae Itirapina 24/01/2005 88790
Lessingianthus bardanoides (Less.) H.Rob.
Vernonieae Itirapina 29/01/2003 84369
Vernonia elegans Gardner Vernonieae Botucatu 18/03/2005 88787
Vernonia megapotamica Spreng. Vernonieae Botucatu 26/01/2005 88789
Para as análises anatômicas, sistemas subterrâneos de três indivíduos de cada
espécie foram fixados em FAA 50 (formaldeído + ácido acético glacial + álcool etílico
50%) (JOHANSEN, 1940), desidratados em série etílica até etanol 100%, fragmentados
e infiltrados em resina plástica (Leica Historesin) para obtenção de blocos. Em
micrótomo rotativo os blocos foram seccionados (5 – 10 µm de espessura) e as
19
secções coradas com azul de toluidina (SAKAI, 1973) para montagem de lâminas
histológicas permanentes em resina sintética “Entellan”. Também foram feitos cortes à
mão-livre, corados com vermelho congo e verde iodo (DOP; GAUTIÉ, 1928) para
montagem de lâminas histológicas semi-permanentes em glicerina 40%. Para verificar a
presença de compostos fenólicos foi utilizado cloreto férrico (JOHANSEN, 1940),
mucilagem e pectina foram detectadas pelo vermelho de rutênio (JOHANSEN, 1940) e
paredes suberizadas pelo Sudan IV (JENSEN, 1962).
As imagens foram capturadas digitalmente através de microscópio Leica DM LB
com uma câmera de vídeo acoplada a um computador, no qual foi utilizado o software
IM50 para análise de imagens.
Para a análise dos compostos de reserva, foi investigada a presença de frutanos
do tipo inulina. Amostras dos sistemas subterrâneos e de suas raízes adventícias e
laterais foram fixadas em álcool 70% e seccionadas à mão-livre. Sob luz polarizada, os
cristais de inulina foram visualizados e sua presença confirmada pelo teste com
reagente ácido de timol sulfúrico (JOHANSEN, 1940).
As fotomicrografias foram obtidas com o uso de um microscópio Nikon Labophot
ou estereomicroscópio Nikon SMZ-2T.
20
2.2.2 Resultados
Todas as espécies analisadas possuíam órgãos subterrâneos espessados
lignificados e gemíferos, com emissão de raízes adventícias ou laterais (Figuras 1A-F) e
frutanos do tipo inulina (Figura 7I) como compostos de reserva.
Com exceção de Trixis nobilis, cujo órgão subterrâneo era constituído por um
eixo caulinar (Figura 1C), todas as demais espécies possuíam xilopódio (Figuras 1A, B,
D-F), conforme pode ser visualizado na Tabela 2, onde também se observa o tipo de
estrutura anatômica, a origem da gema (Figuras 2C-E) e qual o órgão e o tecido em que
ocorria o armazenamento dos frutanos.
Tabela 2 – Tipo de sistema subterrâneo e estrutura anatômica, origem da gema e ocorrência de frutanos.
O sinal (-) significa ausência de frutanos
Frutanos
Espécie
Tipo e estrutura
anatômica do órgão
subterrâneo
Origem da gema
órgão
subterrâneo
raiz
Mikania cordifolia
xilopódio caulinar e
raízes adventícias
não foi possível
observar
- parênquima do
raio xilemático
Mikania sessilifolia
xilopódio caulinar e
raízes adventícias
câmbio - parênquima
cortical
Trixis nobilis
eixo caulinar e raízes
adventícias
gema axilar parênquima
cortical
parênquima
cortical e medular
Pterocaulon
alopecuroides
xilopódio radicular e
raízes laterais
câmbio
parênquima
cortical
-
Lessingianthus
bardanoides
xilopódio caulinar e
raízes adventícias
periciclo - parênquima
cortical e medular
Vernonia elegans
xilopódio caulinar e
raízes adventícias
câmbio
-
parênquima
cortical
Vernonia
megapotamica
xilopódio caulinar e
raízes adventícias
parênquima
cortical
- parênquima
cortical e medular
Todos os xilopódios possuíam estruturas anatômicas complexas em função da
enxertia natural entre os seus ramos caulinares (Figura 1G). As gemas (Figura 1H)
estavam sempre protegidas por catafilos. Todos os xilopódios e todas as raízes
adventícias e laterais possuíam endoderme com estrias de Caspary evidentes (Figura
6E). Em todos os xilopódios de origem caulinar e no eixo caulinar de Trixis nobilis a
21
maturação centrífuga do xilema primário (Figuras 2A, 4B e 5D) em toda a extensão dos
órgãos confirmou sua estrutura caulinar. No xilopódio radicular e raízes laterais de
Pterocaulon alopecuroides (Figuras 2B e 7D) e nas raízes adventícias de Mikania
cordifolia (Figura 7G) a natureza estrutural foi confirmada pela presença de metaxilema
no centro do órgão, e protoxilema exarco em todas as demais raízes adventícias
(Figuras 7E e F).
22
23
24
Órgãos subterrâneos
O xilopódio de Mikania cordifolia ocorria em posição vertical em relação ao solo,
podendo seu formato ser tanto alongado quanto globoso e seu tamanho podendo variar
de 4,0 – 9,0 cm de comprimento e 2,0 – 6,0 cm de largura (Figura 1A). As gemas
encontraram-se em grupos por toda a extensão do órgão e as raízes adventícias
também eram emitidas ao longo de toda a estrutura. Seu revestimento era constituído
por duas camadas celulares superficiais de parênquima cortical contendo compostos
fenólicos (Figuras 3B e C) e apenas em alguns setores ainda se observava a presença
da epiderme. Entre as células parenquimáticas corticais foram observados vários
agrupamentos de braquiesclereides como em Mikania sessilifolia (Figura 4A). Em sua
estrutura secundária ocorriam faixas radiais de xilema e floema resultantes da variação
da atividade cambial (Figuras 3A e D), com parênquima radial abundante, elementos
condutores do xilema grandes em diâmetro e muitos deles obstruídos por tilos (Figura
3A) e o centro do órgão apresentava medula parcialmente esclerificada como em
Mikania sessilifolia (Figura 4B).
O xilopódio de Mikania sessilifolia encontrou-se posicionado verticalmente em
relação ao solo. Sua estrutura tinha em média 5 cm de comprimento e 2 cm de largura
(Figura 1B), com raízes adventícias emitidas a partir da porção inferior da estrutura e
gemas localizadas por toda a extensão do órgão. Seu revestimento era constituído pela
epiderme com tricomas e abaixo dela foram observadas três camadas celulares com
acúmulo compostos fenólicos (Figura 4A). Conforme comentado havia vários
agrupamentos de braquiesclereides entre as células parenquimáticas (Figura 4A) do
córtex. Havia floema secundário, no qual os elementos condutores e o parênquima axial
estavam delimitados pelas fibras floemáticas e dispostos em forma de cunhas
irregulares como em Trixis nobilis (Figura 4C), câmbio e xilema secundário. No centro
do órgão a medula apresentou-se parcialmente esclerificada (Figura 4B).
O sistema subterrâneo de Trixis nobilis era constituído por um eixo caulinar
provido de nós e entrenós marcantes com gemas axilares, orientado horizontalmente no
solo. Seu tamanho variava de 5,0 – 9,0 cm de comprimento e 1,5 - 2,0 cm de largura
(Figura 1C). As raízes adventícias eram emitidas apenas na região nodal. Todo o eixo
caulinar era revestido pela epiderme provida de estômatos e tricomas (Figuras 4C-E),
25
embora em alguns pontos fosse observada a sua descontinuidade devido ao atrito com
as partículas de solo (Figura 4C). Havia traços foliares (Figura 4C) e feixes corticais
entre as células parenquimáticas do córtex e abaixo do córtex observou-se floema
secundário (Figura 4C) disposto de forma semelhante à descrição anterior, ou seja, as
fibras delimitavam as células dos sistemas axial e radial, câmbio e xilema secundário e
no centro do órgão a medula.
26
27
28
O xilopódio de Pterocaulon alopecuroides era formado por um eixo globoso curto,
medindo cerca de 2,5 cm de largura e 2,0 cm de comprimento (Figura 1D). As gemas
encontravam-se na porção média do órgão. Na porção proximal ocorria a emissão dos
ramos aéreos e na porção distal a emissão de muitas raízes laterais. O parênquima
cortical revestia o xilopódio adulto e pôde-se observar acúmulo de compostos fenólicos
em duas camadas de células na porção média do córtex e divisões nas camadas
subjacentes (Figura 5A) antes da eliminação de parte do córtex. Abaixo do córtex
observou-se floema secundário, com disposição semelhante à descrita para as
espécies anteriores, câmbio e xilema secundário. O xilema primário ocupava o centro
da estrutura (Figura 2B).
Os dados referentes à descrição do xilopódio de Lessingianthus bardanoides,
bem como a origem de suas gemas e a presença de frutanos encontram-se em
Appezzato-da-Glória et al. (2008). Esse órgão possuía formato globoso com cerca de
2,6 cm de comprimento e 2,3 cm de largura. As gemas ocorriam muito próximas entre si
e havia emissão de raízes adventícias pouco tuberizadas. Seu revestimento era
inicialmente realizado por epiderme unisseriada com tricomas, porém observou-se a
primeira periderme originada superficialmente. O súber era formado por
aproximadamente cinco camadas celulares estratificadas (Figura 5B). Entre as células
parenquimáticas corticais ocorriam muitas braquiesclereides isoladas ou agrupadas e
algumas delas apresentavam um cristal prismático (Figura 5E). A endoderme era
conspícua com células visivelmente maiores que as demais células corticais (Figuras
5C e E). Abaixo do córtex observou-se floema secundário, com faixas de elementos
condutores e parênquima axial alternadas com braquiesclereides, câmbio e xilema
secundário (Figura 5C). No centro do órgão a medula apresentou-se esclerificada
(Figura 5D).
29
30
O xilopódio de Vernonia megapotamica possuía forma alongada e encontrava-se
posicionado verticalmente em relação ao solo. O seu tamanho variou de 1,2 - 4,0 cm de
comprimento e 0,6 - 1,1 cm de largura (Figura 1E). As gemas ocorriam muito próximas
entre si (Figura 1H) e estavam localizadas ao longo de toda a estrutura, e muitas raízes
adventícias eram emitidas por toda a extensão do órgão. O revestimento era epidérmico
com células contendo compostos fenólicos, porém ocorreu instalação de felogênio na
camada subepidérmica (Figura 6A). Logo abaixo da primeira periderme observou-se o
parênquima cortical, e entre suas células, ocorriam poucos agrupamentos de
braquiesclereides. Em sua porção média ocorria uma camada celular contendo
compostos fenólicos e sob esta camada um novo felogênio instalou-se (Figura 6B). A
endoderme apresentou-se de forma semelhante à descrita para L. bardanoides. Abaixo
do córtex observou-se floema secundário, disposto de forma semelhante à que ocorre
em M. sessilifolia, câmbio e xilema secundário. No centro a medula apresentou-se
parcialmente esclerificada como em M. sessilifolia (Figura 4B).
O xilopódio de Vernonia elegans podia ser encontrado no solo verticalmente ou
inclinado e seu tamanho era cerca de 3 cm de comprimento e 3 cm de largura (Figura
1F). Raízes adventícias eram emitidas a partir da porção mediana inferior e as gemas
estavam localizadas ao longo de toda a estrutura. Seu revestimento era similar ao de P.
alopecuroides, porém com apenas uma camada celular contendo compostos fenólicos
(Figura 6C). Entre as células parenquimáticas corticais e entre os elementos condutores
do floema foram observados agrupamentos de braquiesclereides tendo sido observada
em algumas células a presença de cristal prismático (Figura 6D). A endoderme
apresentou-se de forma semelhante às descritas para as duas espécies anteriores.
Abaixo do córtex observou-se floema secundário, disposto de forma semelhante à que
ocorre em L. bardanoides, câmbio e xilema secundário. No centro do órgão a medula
apresentou-se esclerificada (Figura 6F).
31
32
Raízes adventícias e laterais
Em estrutura primária todas as espécies apresentaram revestimento constituído
por epiderme unisseriada, e a presença de pêlos radiculares como em V. elegans
(Figura 7A). Em T. nobilis, a parede periclinal externa das células epidérmicas era
espessa e rica em pectina (Figura 7B). Abaixo da epiderme, em M. sessilifolia, T.
nobilis, L. bardanoides, V. megapotamica e V. elegans observou-se a presença de
exoderme com uma camada celular em que a parede periclinal externa e as paredes
radiais eram espessadas em suberina (Figura 7C). O córtex externo de P.
alopecuroides era constituído por grandes espaços intercelulares semelhantes a um
aerênquima (Figura 7D) e a porção externa do córtex de T. nobilis apresentou células
colenquimatosas (Figura 7B). No córtex interno de P. alopecuroides, L. bardanoides, V.
megapotamica e V. elegans foram observadas camadas celulares estratificadas
dispostas radialmente (Figura 7D). Braquiesclereídes foram observadas entre as células
parenquimáticas do córtex em M. sessilifolia, T. nobilis e M. cordifolia (Figura 7H).
Cilindro vascular sólido foi observado apenas em P. alopecuroides e M. cordifolia
(Figuras 7D e G). No cilindro vascular oco de T. nobilis, L. bardanoides, V. elegans e M.
sessilifolia (Figura 7E) foram observados muitos pólos de protoxilema, enquanto em V.
megapotamica havia apenas quatro pólos (Figura 7F). Em estrutura primária a medula
já se apresentava esclerificada em M. sessilifolia, L. bardanoides, V. megapotamica e V.
elegans (Figuras 7E e F). Em L. bardanoides não foi observado desenvolvimento de
estrutura secundária em suas raízes adventícias. Nas demais espécies, com exceção
de T. nobilis, houve instalação superficial do felogênio (Figura 7J) e desenvolvimento de
braquiesclereídes entre as células parenquimáticas corticais em
V. megapotamica e V.
elegans.
33
34
2.2.3 Discussão
Neste trabalho foi constatada a presença de sistemas subterrâneos espessados
gemíferos em todas as espécies estudadas e sua correta terminologia pôde ser definida
a partir da análise anatômica de suas estruturas. A importância do estudo anatômico
para a classificação de sistemas subterrâneos já foi relatada por alguns autores
(MENEZES; HANDRO; CAMPOS, 1969; FIGUEIREDO, 1972; PAVIANI, 1972) que
julgaram insuficientes apenas as características morfológicas para a correta aplicação
da terminologia, ressaltando a necessidade de um estudo complementar. Em seis das
espécies aqui analisadas, seu sistema subterrâneo foi classificado como xilopódio
devido à presença de características morfológicas descritas por Lindman (1906), como
complexidade estrutural, consistência extremamente rígida, capacidade gemífera e
formatos variados e características anatômicas acrescentadas por Paviani (1987), como
presença de auto-enxertia e predominância de tecidos lenhosos. A análise anatômica
também permitiu determinar a origem estrutural desses órgãos, já que esta pode ser
radicular, mista ou caulinar (APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008). A origem caulinar
em xilopódio já foi registrada em Isostigma megapotamicum (Spreng.) Sherff
(Asteraceae) (VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006a); origem radicular em
Clitoria guyanensis (Aubl.) Benth (Leguminosae) (RIZZINI; HERINGER, 1961) e origem
mista em Brasilia sickii G.M. Barroso (Asteraceae) (PAVIANI, 1977), Mandevilla illustris
(Vell.) Woodson e em Mandevilla velutina (Mart. ex Stadelm.) Woodson (Apocynaceae),
(APPEZZATO-DA-GLÓRIA; ESTELITA, 2000), Pachyrhizus ahipa (Wedd.) Parodi
(Leguminosae) (MILANEZ; MORAES-DALLAQUA, 2003), Calea verticillata (Klatt) Pruski
(Asteraceae) (VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006a), Vernonia grandiflora
Less. (Asteraceae) (HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2007), Chromolaena
squalida (DC.) K & R e Pterocaulon angustifolium DC. (Asteraceae) (APPEZZATO-DA-
GLÓRIA et al., 2008). A presença de xilopódio desde os primeiros estudos foi relatada
em plantas do Cerrado (RAWITSCHER; FERRI; RACHID, 1943; RAWITSCHER;
RACHID, 1946; RACHID, 1947; RIZZINI; HERINGER; EZECHIAS, 1961; RIZZINI;
HERINGER, 1962, 1966; RIZZINI, 1963, 1965) e foi interpretada como uma adaptação
à seca, já que estão localizados na porção superficial no solo, onde há pouco
35
suprimento de água. Desta forma, acumulam nutrientes e água para rebrotar na
estação chuvosa (RIZZINI; HERINGER, 1961).
A denominação sugerida neste trabalho para o sistema subterrâneo de Trixis
nobilis como eixo caulinar pouco tuberoso foi baseada em suas características
morfológicas. Embora provido de nós e entrenós marcantes e de raízes adventícias
emitidas a partir da região nodal, não foi observado o desenvolvimento de gemas
formando novas estruturas subterrâneas, o que caracterizaria o segundo sistema de
ramificação caulinar, ou seja, o rizóforo. Além disso, a sua parte aérea é formada pelo
desenvolvimento do próprio eixo caulinar que emite ramos aéreos, não caracterizando o
rizoma. A presença de estômatos e tricomas nesse eixo caulinar subterrâneo de T.
nobilis, característica que também foi observada no rizóforo de Smilax quinquenervia
Vell. (Smilacaceae) por Andreata e Menezes (1999) e em espécies de Vernonia por
Sajo e Menezes (1986) e Hayashi e Appezzato-da-Glória (2005) sugere a evolução
desse eixo a partir de um órgão ancestral aéreo. De acordo com Metcalfe e Chalk
(1950), algumas espécies de Asteraceae têm feixes vasculares corticais incluindo
espécies da tribo Mutisieae como o caule aéreo de Ianthoppapus corymbosus Roque &
Hind (MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2002) e o eixo caulinar subterrâneo de T. nobilis
aqui analisado.
A presença de endoderme com estrias de Caspary evidentes em todos os
xilopódios de origem caulinar analisados neste estudo pode ser utilizada para
demonstrar a continuidade dos tecidos na planta e enfatizar a definição da endoderme
como a camada mais interna do córtex (MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2002). A
presença de endoderme foi também relatada em todos os órgãos de I. corymbosus, por
Melo-de-Pinna e Menezes (2002).
O revestimento epidérmico ou por camadas celulares do parênquima cortical,
localizadas tanto na porção superficial como mediana do córtex, contendo compostos
fenólicos foi relatada nos sistemas subterrâneos de cinco espécies nesse trabalho e
está relacionada à proteção do órgão na defesa contra agentes externos bióticos ou
abióticos (HUTZLER et al., 1998). No rizoma de Equisetum arvense L. (Equisetaceae),
Hutzler et al. (1998) encontraram altas concentrações de compostos fenólicos no córtex
externo e em Rhaponticum carthamoides (Willd.) Iljin (Asteraceae), Lotocka e
36
Geszprych (2004) referem-se à ausência de um felogênio no rizoma e nas raízes desta
espécie, atribuindo a proteção desses órgãos à defesa química provida por uma fina
camada de células mortas não suberizadas contendo compostos fenólicos.
Dentre as características anatômicas analisadas neste trabalho, deve ser
ressaltado o crescimento ‘anômalo’ que resulta na formação de faixas radiais de xilema
e floema que constituem a estrutura secundária do xilopódio adulto de M. cordifolia.
Solereder (1908) e Metcalfe e Chalk (1950) relataram para este gênero um crescimento
secundário ‘anômalo’ de origem pericíclica que forma no caule feixes secundários de
xilema e floema e está presente em espécies de lianas como é o caso de M. cordifolia.
M. sessilifolia, espécie de hábito ereto, estudada nesta pesquisa, não apresenta este
padrão de crescimento em seu xilopódio. Adamson (1934) descreveu em caules
lignificados de pequenos arbustos em gêneros da tribo Inuleae a formação de um
câmbio de origem pericíclica que produz internamente faixas de xilema e floema. O
autor sugere que este tipo de crescimento secundário ‘anômalo’ teria sido desenvolvido
como uma adaptação para essas plantas que já tiveram hábito total ou parcialmente
herbáceo.
Em relação à anatomia das raízes, nas raízes laterais de P. alopecuroides e nas
raízes adventícias de L. bardanoides, V. elegans e V. megapotamica foi verificada a
presença de camadas celulares internas do córtex dispostas radialmente provavelmente
originadas a partir da endoderme meristemática. A função da endoderme meristemática
que possui importante papel no espessamento primário em monocotiledôneas
(MENEZES et al., 2005) foi registrada na formação do córtex interno de raízes
Asteraceae em outros trabalhos (MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2002; MELO-DE-
PINNA; MENEZES; 2003; LUQUE-ARIAS; SÁNCHEZ, 2004; MACHADO et al., 2004).
Os órgãos subterrâneos das espécies analisadas neste trabalho apresentam
características anatômicas que podem ser consideradas como uma adaptação às
condições em que essas plantas desenvolveram-se. Tarshis (2005) ressaltou a
necessidade de descrições detalhadas a respeito de características presentes em
espécies vegetais que refletem sua relação com o ambiente para a conservação da
biodiversidade vegetal. A presença de braquiesclereides cujas paredes são lignificadas
e muito espessas reflete a esclerofilia comum em plantas de Cerrado, bem como a
37
presença de súber composto por várias camadas celulares encontrado no xilopódio de
L. bardanoides (RIZZINI, 1997). Por ser um ambiente com restrição hídrica temporária,
as plantas no Cerrado podem apresentar características anatômicas relacionadas à
retenção de água em seus tecidos. Nas raízes adventícias do eixo caulinar de T. nobilis
foi observada a presença de substâncias pécticas na parede periclinal externa de suas
células epidérmicas. De acordo com Fahn e Cutler (1992), devido à capacidade de
absorção de água, as pectinas participam na regulação da economia de água nas
plantas.
Em relação às gemas presentes nos sistemas subterrâneos das espécies aqui
estudadas observa-se que o tecido responsável pela sua formação pode variar, sendo
sua origem cambial em M. sessilifolia, P. alopecuroides e V. elegans, pericíclica em L.
bardanoides (APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008), a partir do parênquima cortical em
V. megapotamica e gemas axilares em T. nobilis. Dentre os trabalhos que estudam a
anatomia de sistemas subterrâneos, muitos citam a presença de gemas, mas nem
todos mostram sua origem. Menezes, Handro e Campos (1969) verificaram a presença
de gemas protegidas por tricomas no caule subterrâneo de Pfaffia jubata Mart.
(Amaranthaceae), que são de origem exógena e endógena. No xilopódio de Brasilia
sickii G.M. Barroso (Asteraceae), o desenvolvimento das gemas está correlacionado
com uma área parenquimática (PAVIANI, 1987). Na raiz axial pouco tuberosa de
Vernonia oxylepis Sch. Bip. (Asteraceae) as gemas têm origem no periciclo proliferado
(VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006b), nos xilopódios de Calea verticillata
(Klatt) Pruski e Isostigma megapotamicum (Spreng) Sherff o tecido que dá origem às
gemas é o câmbio (VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006a), no xilopódio de
Vernonia grandiflora a gema é originada a partir da proliferação do parênquima cortical,
na raiz tuberosa de Vernonia brevifolia Less. (Asteraceae) a partir do periciclo
proliferado (HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2007), nos xilopódios de C. squalida
e P. angustifolium a origem da gema é cambial, e gemas axilares no xilopódio de
Lessingianthus glabratus (Less.) H. Rob. e no rizóforo de Orthopappus angustifolius
(Sw.) Gleason (Asteraceae) (APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008).
No xilopódio de M. cordifolia não foi possível estabelecer qual o tecido de origem
das gemas caulinares, porém estavam localizadas superficialmente e não na casca não
38
se tratando de gemas epicórmicas (CREMER, 1972; BURROWS, 2000, 2002). Foi
observada a presença de uma gema que apresenta várias gemas axilares. Fato
semelhante foi relatado por Hayashi (2003) em Eupatorium maximilianii Schrad. ex DC.
(Asteraceae) como resultado da lesão na porção terminal da gema do xilopódio, que
não é embebida na casca, liberando as gemas axilares produzidas nos meristemas
axilares dos catafilos.
A ocorrência de frutanos foi confirmada nos órgãos subterrâneos de todas as
espécies analisadas. Vários autores sugerem que os frutanos possuem um papel
adaptativo e seu metabolismo é uma resposta às condições ambientais. Em plantas de
clima temperado a função desses carboidratos parece estar relacionada principalmente
à crioproteção (PONTIS; DEL CAMPILLO, 1985; NELSON; SPOLLEN, 1987; HENDRY,
1987, 1993; PONTIS, 1989). Já em espécies de Cerrado, a importância do
armazenamento de frutanos nos órgãos subterrâneos de reserva está ligada aos
processos de regeneração da parte aérea e florescimento e à resistência da planta
contra a perda de água. Em experimentos realizados com Viguiera discolor Baker
(Asteraceae), Isejima, Figueiredo-Ribeiro e Zaidan (1991) constataram que plantas
induzidas para floração contêm uma maior quantidade de inulina nas raízes tuberosas
do que plantas sem indução. A espécie Vernonia herbacea (Vell.) Rusby (Asteraceae)
acumula frutanos em seu rizóforo como a principal reserva de carboidratos e em fase
vegetativa e de dormência as plantas atingem seus níveis mais altos da substância no
órgão subterrâneo (CARVALHO; DIETRICH, 1993) e tem sua concentração reduzida
durante a rebrota e o florescimento (FIGUEIREDO-RIBEIRO et al., 1991). Dias-
Tagliacozzo et al. (2004) demonstraram que a resistência de V. herbacea à restrição
hídrica está relacionada a alterações no metabolismo de frutanos favorecendo a
retenção de água no rizóforo.
A emissão de ramos aéreos a partir de gemas localizadas em órgãos
subterrâneos foi verificada nas sete espécies deste estudo, dentre as quais seis
possuem xilopódio e, a sobrevivência de plantas do Cerrado devido ao potencial
gemífero de xilopódios já foi discutida por Rizzini e Heringer (1961,1962). Sistemas
subterrâneos de Cerrado que também apresentam esta estratégia adaptativa foram
verificados em outros trabalhos nos quais esses órgãos estão associados ao
39
armazenamento de reservas de carboidratos, por exemplo, o acúmulo de frutanos em
rizóforos (HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2005; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al.,
2008); raízes tuberosas (VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006b; APPEZZATO-
DA-GLÓRIA et al., 2008); xilopódios (VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006a;
APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008); raízes adventícias tuberosas (HAYASHI;
APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2007) e de amido no xilopódio (ALONSO; MACHADO,
2007). A partir desses dados nota-se a diversidade de tipos de órgãos subterrâneos
acumuladores de reservas presentes no Cerrado contribuindo para a formação do
banco de gemas.
É interessante ainda ressaltar que também haja exemplos de órgãos
subterrâneos gemíferos formando banco de gemas em outros ecossistemas que
possuem forte interferência do fogo como é o caso dos rizomas nas pradarias norte-
americanas (BENSON; HARTNETT
; MANN, 2004), dos lignotubers na Austrália, África
do Sul e Califórnia (KLIMESOVA; KLIMES, 2007) e nos campos sulinos do Brasil
(FIDELIS et al., em preparação).
2.3 Conclusões
A presença de órgãos subterrâneos gemíferos que acumulam reservas de
carboidratos constitui estratégia adaptativa das plantas às condições do Cerrado e
contribuem para a formação do banco de gemas. Além do Cerrado, em outros
ecossistemas onde também há interferência do fogo, observa-se a ocorrência dessas
estruturas formando banco de gemas.
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46
3 ESPAÇOS SECRETORES INTERNOS EM SISTEMAS SUBTERRÂNEOS
ESPESSADOS DE SETE ESPÉCIES DE ASTERACEAE
Resumo
Espécies de Asteraceae do Cerrado podem possuir como característica
adaptativa, a presença de sistemas subterrâneos espessados gemíferos que
desenvolvem estruturas secretoras com importante valor taxonômico e ecológico. No
entanto, poucos estudos enfocam a ocorrência de estruturas secretoras em sistemas
subterrâneos espessados de Asteraceae e, dentre os que constam na literatura, a
maioria limita-se a análises incompletas, nas quais a caracterização anatômica baseia-
se apenas em observações de poucas secções transversais levando a definições
imprecisas. Em raízes de espécies de Asteraceae também ocorre alguma defasagem
nas análises para identificação de estruturas secretoras. Portanto, este trabalho teve
como objetivo analisar a ocorrência e formação de estruturas secretoras em sistemas
subterrâneos espessados e suas raízes adventícias e laterais de sete espécies de
Asteraceae: Mikania cordifolia L.f. Willd., Mikania sessilifolia DC (tribo Eupatorieae),
Trixis nobilis (Vell.) Katinas (tribo Mutisieae), Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC.
(tribo Plucheeae), Lessingianthus bardanoides Less., Vernonia elegans Gardner e
Vernonia megapotamica Spreng. (tribo Vernonieae). Os indivíduos foram coletados em
áreas de Cerrado no Estado de São Paulo. Os testes histoquímicos detectaram a
presença de substâncias lipídicas em todas as estruturas secretoras. Os xilopódios e as
raízes adventícias de Mikania cordifolia e M. sessilifolia e o xilopódio de Pterocaulon
alopecuroides possuem cavidades endodérmicas. Cavidades no xilema secundário
foram observadas nos xilopódios de M. cordifolia e M. sessilifolia. Em Trixis nobilis
ocorrem cavidades no córtex e no floema secundário de seu caule subterrâneo e, em
suas raízes adventícias, ocorrem cavidades no floema secundário. Canais
endodérmicos foram observados nas raízes adventícias de T. nobilis, V. megapotamica,
V. elegans e Lessingianthus bardanoides, e nas raízes laterais de P. alopecuroides. O
xilopódio de Vernonia megapotamica possui cavidades corticais. A necessidade de
observações em secções transversais e longitudinais para a caracterização dos
espaços internos em Asteraceae é ratificada pela formação de estruturas alongadas
semelhantes a canais resultantes da fusão de pequenas cavidades localizadas muito
próximas entre si.
Palavras-chave: Compositae; Estruturas secretoras; Sistemas subterrâneos; Canais;
Cavidades
47
3 INTERNAL SECRETORY SPACES IN THICKENED UNDERGROUND SYSTEMS OF
SEVEN ASTERACEAE SPECIES
Abstract
Cerrado Asteraceae species may have such an adaptation feature as thickened
bud-forming underground systems which develop secretory structures with an important
taxonomic and ecological value. However, few studies focus on the occurrence of
secretory structures in thickened underground systems of Asteraceae, and most of
those found in literature are restricted to incomplete analyses having the anatomical
characterization based only on the observation of a few cross sections, thus leading to
inaccurate definitions. In roots of Asteraceae species the analysis to identify secretory
structures is also somewhat discrepant. Therefore, the aim of this work was to analyze
the occurrence and formation of secretory structures in thickened underground systems
and adventitious and lateral roots of seven Asteraceae species: Mikania cordifolia L.f.
Willd., Mikania sessilifolia DC (tribe Eupatorieae), Trixis nobilis (Vell.) Katinas (tribe
Mutisieae), Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC. (tribe Plucheeae), Lessingianthus
bardanoides Less., Vernonia elegans Gardner and Vernonia megapotamica Spreng.
(tribe Vernonieae). Individuals were collected in Cerrado areas in the state of São Paulo.
Histochemical tests detected lipidic substances in all secretory structures. Xylpodia and
adventitious roots of Mikania cordifolia and xylopodium of M. sessilifolia and Pterocaulon
alopecuroides have endodermal cavities. Cavities in the secondary xylem were
observed in the xylopodia of M. cordifolia and M. sessilifolia. In Trixis nobilis, the
cavities occurred in the cortex and in the secondary phloem of the underground stem,
with cavities of the secondary phloem occurring in the adventitious roots. Endodermal
canals were observed in the adventitious roots of T. nobilis, V. megapotamica, V.
elegans and Lessingianthus bardanoides, and in the lateral roots of P. alopecuroides.
The xylopodium of Vernonia megapotamica has cortical cavities. The need for
observations of cross and longitudinal sections in order to characterize the inner spaces
of Asteraceae is endorsed by the formation of canal-like elongated structures resulting
from the merge of small cavities close from one another.
Keywords: Compositae; Secretory structures; Underground systems; Canals; Cavities
48
3.1 Introdução
A família Asteraceae possui ampla distribuição e, de acordo com Bremer (1994),
constitui o maior grupo dentre as Angiospermas com cerca de 1540 gêneros e 23000
espécies, representando 10% da flora mundial. No Brasil, ocorrem aproximadamente
300 gêneros e 2000 espécies, comuns nas formações abertas, principalmente no
Cerrado (SOUZA; LORENZI, 2005).
De acordo com Tertuliano e Figueiredo-Ribeiro (1993), dentre a vegetação
herbácea e subarbustiva de espécies de Asteraceae no Cerrado muitas delas
apresentam órgão subterrâneo espessado com capacidade de produção de gemas. As
gemas subterrâneas, segundo Rizzini (1997), estão protegidas do fogo e podem emitir
novos ramos caulinares em épocas favoráveis, o que auxilia a sobrevivência da
espécie. Além disso, em muitas espécies de Asteraceae, esses órgãos espessados
desenvolvem estruturas secretoras que podem contribuir na defesa contra a herbivoria
(APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008).
Para Tetley (1925), a ocorrência e a localização das estruturas secretoras em
Asteraceae também podem fornecer subsídios de valor diagnóstico auxiliando na
caracterização taxonômica do grupo. No entanto, poucos trabalhos enfocando a
ocorrência de estruturas secretoras em sistemas subterrâneos espessados de
Asteraceae têm sido desenvolvidos (HOEHNE; GROTTA; SCAVONE, 1952; PANIZZA;
GROTTA, 1965; RAGONESE, 1988; CURTIS; LERSTEN, 1990; MACHADO et al.,
2004; ŁOTOCKA; GESZPRYCH, 2004; HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2005;
VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008).
Curtis e Lersten (1990) ao estudarem o rizoma de Solidago canadensis L. (tribo
Astereae) comentam sobre a dificuldade terminológica da denominação de canais ou
ductos para as estruturas que não formam longos espaços internos nas Asteraceae. Os
autores observaram que, em S. canadensis, os supostos canais eram de fato cavidades
muito próximas cujos septos de separação rompiam durante o processo de tuberização
do órgão. Os autores propuseram o termo reservatórios de óleo. Esse termo também foi
adotado por Lotocka e Geszprych (2004) ao analisarem o rizoma de Rhaponticum
carthamoides (Willd.) Iljin (tribo Cynareae). Já Vilhalva e Appezzato-da-Glória (2006) ao
49
realizarem secções longitudinais observaram canais nos xilopódios de Calea verticillata
(Klatt) Pruski e de Isostigma megapotamicum (Spreng.) Sherff (tribo Heliantheae).
Portanto, a terminologia desses espaços secretores internos, muito comuns nas
Asteraceae, pode estar equivocada, já que algumas identificações são baseadas
somente em análises de poucas secções transversais, o que não permite a exata
diferenciação das estruturas, que acabam sendo genericamente definidas como canais.
Em relação à presença de canais secretores em raízes não espessadas de
Asteraceae, Melo-de-Pinna e Menezes (2003) elaboraram uma lista na qual são citadas
54 espécies de diferentes tribos. A essa lista foram incluídas várias outras espécies
com estruturas secretoras em raízes não espessadas, bem como a informação a
respeito da análise em secções longitudinais ou transversais seriadas, conforme
mostrado na Tabela 1.
Como pode ser observado na Tabela 1, em 23 espécies estudadas não foram
realizadas análises em secções longitudinais ou transversais seriadas visando a
denominação correta da estrutura. Em Eupatorium rugosum Spreng. (tribo
Eupatorieae), Lersten e Curtis (1986) ao realizarem seções longitudinais denominaram
as estruturas secretoras presentes nas raízes, de cavidades e não canais.
Diante da escassez de dados e problemas na terminologia das estruturas
secretoras em Asteraceae, o presente trabalho procura trazer informações a respeito da
ocorrência e, quando possível, da formação das estruturas secretoras em sistemas
subterrâneos espessados de sete espécies de Asteraceae das tribos Eupatorieae (2),
Mutisiae (1), Plucheeae (1) e Vernonieae (3) visando sua correta identificação e assim,
podendo contribuir com futuros estudos taxonômicos e ecológicos da família.
50
Tabela 1 - Lista adaptada de Melo-de-Pinna e Menezes (2003) com a inclusão de outras espécies com
estruturas secretoras em raízes não espessadas. Os sinais + e – indicam análise em secções
longitudinais ou em secções transversais seriadas para confirmar se a estrutura é canal (=
ducto) ou não
(continua)
Espécie Tribo Análise da
estrutura
secretora
Referência
Anacyclus spp.
1
Anthemideae - Metcalfe e Chalk (1950)
Santolina insularis (Genn. Ex
Fiori)
2
Anthemideae + (canal) Sacchetti et al. (1997)
S. leucantha Bertol.
2
Anthemideae + (canal) Pagni e Masini (1999)
S.ligustica Arrigoni
2
Anthemideae + (canal) Pagni et al. (2003)
Aster spp.
1
Astereae + (canal) Williams (1954)
Erigeron canadensis L.
1
Astereae + (canal) Williams (1947)
Erigeron spp.
1
Astereae + (canal) Williams (1954)
Solidago canadensis L.
2
Astereae +
(reservatório)
Curtis e Lersten (1990)
Solidago spp.
1
Astereae + (canal) Williams (1954)
Carlina spp.
1
Cardueae - Metcalfe e Chalk (1950)
Carthamus spp.
1
Cardueae - Metcalfe e Chalk (1950)
Centaurea spp.
1
Cardueae - Metcalfe e Chalk (1950)
Cirsium spp.
1
Cardueae + (canal) Williams (1954)
Rhaponticum carthamoides
(Willd.) Iljin
2
Cynareae +
(reservatório)
Lotocka e Geszprych (2004)
Chromolaena squalida (DC.)
R.M.King & H.Rob.
2
Eupatorieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Eupatorium perfoliatum L.
1
Eupatorieae + (canal) Williams (1947)
E. rugosum Spreng.
1
Eupatorieae + (cavidade) Lersten e Curtis (1986)
Eupatorium spp.
1
Eupatorieae + (canal) Williams (1954)
Gyptis lanigera (Hook. &
Arn.) R.M.King & H.Rob.
2
Eupatorieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Mikania spp.
1
Eupatorieae + (canal) Williams (1954)
51
Tabela 1 - Lista adaptada de Melo-de-Pinna e Menezes (2003) com a inclusão de outras espécies com
estruturas secretoras em raízes não espessadas. Os sinais + e – indicam análise em secções
longitudinais ou em secções transversais seriadas para confirmar se a estrutura é canal (=
ducto) ou não
(continuação)
Espécie Tribo Análise da
estrutura
secretora
Referência
Helenium spp.
1
Helenieae + (canal) Williams (1954)
Helenium spp.
1
Helenieae + (canal) Tetley (1925)
Tagetes patula L.
2
Helenieae + (canal) Poli, Sacchetti e Bruni (1995)
Tagetes spp.
1
Helenieae + (canal) Williams (1954)
Ambrosia trifida L.
2
Heliantheae + (canal) Lersten e Curtis (1988)
Bidens pilosa L.
1
Heliantheae - Duarte e Estelita (1999)
Bidens spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Calea pinnatifida Banks
1
Heliantheae - Hoehne, Grotta e Scavone
(1952)
C. vertcillata (Klatt) Pruski
2
Heliantheae + (canal) Vilhalva e Appezzato-da-Glória
(2006)
Coespeletia alba (A.C. Sm.)
Cuatrec.
2
Heliantheae + (cavidade) Luque-Arias (2004)
C. lutescens (Cuatrec. &
Aristeguieta) Cuatrec.
2
Heliantheae + (cavidade) Luque-Arias (2004)
C. miritziana (Sch. Bip. Ex
Wedd.) Cuatrec.
2
Heliantheae + (cavidade) Luque-Arias (2004)
C. spicata (Sch. Bip. Ex
Wedd.) Cuatrec.
2
Heliantheae + (cavidade) Luque-Arias (2004)
C. timotensis (Cuatrec.)
Cuatrec.
2
Heliantheae + (cavidade) Luque-Arias (2004)
Coreopsis spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Cosmos spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Dahlia imperialis Roezl.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1947)
Dahlia spp.
1
Heliantheae - Metcalfe e Chalk (1950)
Galinsoga ciliata (Raf.)
Blake
1
Heliantheae - Duarte (1997)
52
Tabela 1 - Lista adaptada de Melo-de-Pinna e Menezes (2003) com a inclusão de outras espécies com
estruturas secretoras em raízes não espessadas. Os sinais + e – indicam análise em secções
longitudinais ou em secções transversais seriadas para confirmar se a estrutura é canal (=
ducto) ou não
(continuação)
Espécie Tribo Análise da
estrutura
secretora
Referência
Galinsoga parviflora Cav.
1
Heliantheae - Duarte (1997)
Helianthus spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Isostigma megapotamicum
(Spreng.) Sherff
2
Heliantheae + (canal) Vilhalva e Appezzato-da-Glória
(2006)
Parthenium argentatum Gray
2
Heliantheae + (canal) Joseph, Shah e Scavone (1988)
Rudbeckia lacinata L.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1947)
Silphium spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Smallanthus sonchifolius
(Poepp. & Endl.)
2
Heliantheae - Machado et al. (2004)
Spilanthes acmella L.
1
Heliantheae - Grotta (1944)
Verbesina spp.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1954)
Xanthium canadensis Mill.
1
Heliantheae + (canal) Williams (1947)
Inula spp.
1
Inuleae - Metcalfe e Chalk (1950)
Inula spp.
1
Inuleae + (canal) Tetley (1925)
Ianthopappus corymbosus
Roque
& Hind
1
Mutisieae + (canal) Melo-de-Pinna e Menezes
(2002)
Richterago amplexyfolia
(Gardner) Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. angustifolia (Gardner)
Cabrera
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. arenaria (Baker) Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. conduplicata Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. hatschbackii Zardini
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. lanata Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
53
Tabela 1 - Lista adaptada de Melo-de-Pinna e Menezes (2003) com a inclusão de outras espécies com
estruturas secretoras em raízes não espessadas. Os sinais + e – indicam análise em secções
longitudinais ou em secções transversais seriadas para confirmar se a estrutura é canal (=
ducto) ou não
(conclusão)
Espécie Tribo Análise da
estrutura
secretora
Referência
R. polymorpha (Less.)
Cabrera
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. polyphylla (Baker) Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. radiata (Vell.) Cabrera
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. riparia Roque
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
R. stenophylla Cabrera
1
Mutisieae - Melo-de-Pinna e Menezes
(2003)
Pterocaulon angustifolium
DC.
2
Plucheeae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Porophyllum ruderale (Jacq.)
Cassini
2
Tageteae + (canal) Fonseca, Meira e Casali (2006)
Chresta sphaerocephala DC.
2
Vernonieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Elephantopus spp.
1
Vernonieae + (canal) Williams (1954)
Lessingianthus bardanoides
(Less.) H.Rob.
2
Vernonieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
L. glabratus (Less.) H.Rob.
2
Vernonieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Lychnophora candelarium
Sch. Bip.
1
Vernonieae + (canal) Luque, Menezes e Semir (1997)
L. cipoensis Semir & Leitão
Filho
1
Vernonieae + (canal) Luque, Menezes e Semir (1997)
L. pohlii Sch. Bip.
1
Vernonieae + (canal) Luque, Menezes e Semir (1997)
Orthopappus angustifolius
(Sw.) Gleason
2
Vernonieae + (canal) Appezzato-da-Glória et al.
(2008)
Vernonia spp.
1
Vernonieae + (canal) Williams (1954)
1
Espécie da lista de Melo-de-Pinna e Menezes (2003);
2
Espécie incluída na lista de Melo-de-
Pinna e Menezes (2003)
54
3.2 Desenvolvimento
3.2.1 Material e Métodos
Indivíduos adultos de sete espécies de Asteraceae foram coletados em
populações naturais de áreas de Cerrado no Estado de São Paulo, no município de
Botucatu (22°53'S e 48°29'W) e na Estação Ecológica de Itirapina (22°13'S e 47°54'W),
cujas informações podem ser visualizadas na Tabela 2.
A parte aérea foi herborizada, as espécies identificadas pelo curador do Herbário
ESA, Prof. Dr. Vinicius Castro Souza e as exsicatas incorporadas no mesmo Herbário.
Tabela 2 - Espécies estudadas, tribo, local e data de coleta e número de tombo no Herbário ESA
Espécies Tribo
Local de
coleta
Data de coleta número ESA
Mikania cordifolia L.f. Willd. Eupatorieae Botucatu 18/03/2005 88792
Mikania sessilifolia DC Eupatorieae Botucatu 18/03/2005 88791
Trixis nobilis (Vell.) Katinas Mutisiae Botucatu 26/01/2005 92159
Pterocaulon alopecuroides (Lam.) DC. Plucheeae Itirapina 24/01/2005 88790
Lessingianthus bardanoides Less. Vernonieae Itirapina 29/01/2003 84369
Vernonia elegans Gardner Vernonieae Botucatu 18/03/2005 88787
Vernonia megapotamica Spreng. Vernonieae Botucatu 26/01/2005 88789
Para as análises anatômicas, sistemas subterrâneos de três indivíduos de cada
espécie foram fixados em FAA 50 (formaldeído + ácido acético glacial + álcool etílico
50%) (JOHANSEN, 1940), desidratados em série etílica até etanol 100%, fragmentados
e infiltrados em resina plástica (Leica Historesin) para obtenção de blocos. Em
micrótomo rotativo os blocos foram seccionados (5 – 10 µm de espessura) e as secções
coradas com azul de toluidina (SAKAI, 1973) para montagem de lâminas histológicas
permanentes em resina sintética “Entellan”. As estruturas secretoras foram analisadas
em secções longitudinais e transversais seriadas.
Para verificar a natureza química das substâncias encontradas nas estruturas
secretoras os cortes obtidos à mão-livre e em micrótomo de deslize, foram submetidos
55
aos seguintes testes histoquímicos: Sudan IV e Sudan Black B (JENSEN, 1962), para
lipídios totais; reagente de Nadi (DAVID; CARDE, 1964), para terpenóides; vermelho de
rutênio (JOHANSEN, 1940), para mucilagem e cloreto férrico (JOHANSEN, 1940), para
compostos fenólicos.
As imagens foram capturadas digitalmente através de microscópio Leica DM LB
com uma câmera de vídeo acoplada a um computador, no qual foi utilizado o software
IM50 para análise de imagens.
56
3.2.2 Resultados
Todas as espécies estudadas apresentaram estruturas secretoras nos órgãos
subterrâneos espessados e em suas raízes adventícias e laterais (Tabela 3). A
secreção era amarelo-alaranjada (Figuras 1B-F) e reagiu positivamente para Sudan IV
(Figura 5A) e, ou Sudan Black B indicando a presença de lipídios totais.
Tabela 3 - Ocorrência e tipos de estruturas secretoras em sistemas subterrâneos de sete espécies de
Asteraceae
Espécie Ocorrência e tipo de estrutura secretora
Mikania cordifolia
xilopódio: cavidades no córtex e
no xilema secundário
raízes: cavidades no córtex
Mikania sessilifolia
xilopódio:cavidades no córtex e
no xilema secundário
raízes: cavidades no córtex
Trixis nobilis
caule subterrâneo: cavidades no
córtex e no floema secundário
raízes: canais no córtex e
cavidades no floema secundário
Pterocaulon alopecuroides
xilopódio: cavidades no córtex
raízes: canais e cavidades no
córtex
Lessingianthus bardanoides
xilopódio: endoderme secretora
raízes: canais no córtex e
endoderme secretora
Vernonia elegans
xilopódio: endoderme secretora
raízes: canais no córtex e
endoderme secretora
Vernonia megapotamica
xilopódio: cavidades no córtex e
endoderme secretora
raízes: idioblastos e canais no
córtex e endoderme secretora
O xilopódio de M. cordifolia apresentou cavidades endodérmicas próximas ao
floema, cujo epitélio era constituído por células do parênquima cortical e células da
endoderme providas de estrias de Caspary evidentes (Figura 1A). O aumento do lume
da cavidade resultou de lise celular (Figura 1C). Cavidades secretoras também estavam
presentes no xilema secundário desse xilopódio entre as células parenquimáticas do
raio vascular (Figura 1D). Nas raízes adventícias do xilopódio ocorriam cavidades
endodérmicas opostas ao floema. Essas cavidades, na estrutura primária da raiz, em
secção transversal, apresentavam lume losangular e eram delimitadas por quatro
células epiteliais sendo duas endodérmicas e duas do parênquima cortical. Na estrutura
secundária da raiz, o epitélio, com estrias de Caspary bem visualizadas, dividiu-se e
passou a ser formado por quatro camadas celulares e o lume da cavidade tornou-se
57
arredondado (Figura 1E). No início da formação dessas cavidades observou-se, em
plano longitudinal, a separação de células da endoderme e do parênquima cortical em
diferentes pontos originando pequenos espaços isolados por septos (Figura 1G). Com o
rompimento dos septos houve a formação de uma estrutura alongada (Figura 1H), que
em estágio mais avançado de desenvolvimento, apresentava o lume aumentado devido
à lise celular (Figura 1F).
No xilopódio de M. sessilifolia havia cavidades endodérmicas, semelhantes às
descritas para o xilopódio de M. cordifolia, exceto pelo fato do epitélio ser constituído
por até três camadas celulares resultantes da multiplicação de suas células (Figura 2A).
Porém, somente na estrutura secundária do xilopódio de M. sessilifolia foi possível
observar cavidades (Figura 2B) no raio vascular. Tais cavidades resultaram da
separação de células parenquimáticas desde a medula até o córtex (Figuras 2C-F)
formando uma estrutura alongada (Figura 2B). As raízes adventícias de M. sessilifolia,
em estrutura primária, exibiam cavidades endodérmicas opostas ao floema, com lume
arredondado e epitélio formado por uma camada de células provenientes da endoderme
e do parênquima cortical. Na estrutura secundária, o epitélio após divisões celulares
passou a ser formado por duas camadas de células. O surgimento dessas cavidades,
observado em plano longitudinal, resultava da separação seqüencial das células da
endoderme com estrias de Caspary evidentes e do parênquima cortical. Em estágio
mais avançado de desenvolvimento notou-se, em secção longitudinal, que as cavidades
dispunham-se em fileiras sem haver anastomose entre elas (Figuras 2G e H).
58
59
60
O caule subterrâneo de T. nobilis possuía cavidades no córtex interno, cujo
epitélio era formado apenas por células corticais, opostas ao floema (Figura 3A). As
cavidades presentes no raio floemático, vistas em secção transversal, originaram-se por
separação e posterior lise celular, com rompimento de septos entre os espaços,
levando à expansão do seu lume (Figuras 3B-D). Nas raízes adventícias de T. nobilis
haviam canais endodérmicos cuja formação, vista em secção longitudinal, resultava da
separação de células da endoderme, com estrias de Caspary visíveis, e células do
parênquima cortical. Na estrutura primária da raiz observou-se que esses canais, vistos
em secção transversal, ocorriam opostos ao floema, possuíam epitélio formado por
duas células parenquimáticas e duas células endodérmicas e seu lume era losangular.
Na estrutura secundária, as células epiteliais dividiram-se anticlinalmente e o lume do
canal passou a ser arredondado. No raio floemático houve a formação de pequenas
cavidades, resultantes da separação de células parenquimáticas, isoladas por septos
que se rompiam expandindo o lume e resultando na formação de estruturas alongadas
(Figuras 3E-H).
O xilopódio de P. alopecuroides apresentava cavidades endodérmicas próximas
ao floema. O epitélio possuía três a quatro camadas de células resultantes de divisões
celulares (Figuras 4A e B). As raízes laterais do xilopódio, em estrutura primária,
apresentavam canais endodérmicos com formação e localização similares aos descritos
em T. nobilis, exceto pelo formato irregular (Figura 4C). Em secção longitudinal
observa-se o canal com secreção (Figuras 4D-F) e as estrias de Caspary nas células
endodérmicas do epitélio (Figura 4F). Com o crescimento secundário havia a formação
de novas cavidades secretoras (Figura 4G) resultantes da separação de células do
parênquima cortical (Figura 4H). Com o desenvolvimento do órgão, as células entre as
cavidades sofriam lise (Figura 4I) formando estruturas alongadas (Figura 4J).
61
62
63
Os xilopódios de L. bardanoides, V. elegans e V. megapotamica possuíam
endoderme secretora de substâncias lipídicas e, células do parênquima cortical e
floemático em L. bardanoides e do parênquima cortical em V. megapotamica
apresentavam conteúdo lipídico (Figura 5A). Em V. megapotamica havia cavidades
corticais, cujo epitélio, formado por uma camada celular, continha gotas lipídicas
(Figura 5B). As raízes adventícias dessas três espécies apresentavam endoderme
secretora de substâncias lipídicas (Figuras 5C e D) e, em crescimento primário, eram
observados canais endodérmicos similares aos descritos para T. nobilis (Figuras 5D-
F). Em V. elegans podiam ocorrer duas fileiras de canais e por divisão anticlinal uma
mesma célula endodérmica, com estrias de Caspary visíveis, participava do epitélio de
dois canais adjacentes (Figura 5F). No córtex externo das raízes adventícias de V.
megapotamica eram observados idioblastos contendo substâncias lipídicas (Figura
5G).
64
65
3.2.3 Discussão
Conforme mostrado na Tabela 1, apesar de muitos autores terem descrito a
presença de canais secretores em Asteraceae apenas com secções transversais, Col,
em 1903, destaca pela primeira vez a diferença entre canais e cavidades, considerando
que as cavidades são mais curtas e mais largas. Neste trabalho, ao analisarmos os
sistemas subterrâneos espessados e as suas raízes adventícias e laterais foi possível
observar canais e cavidades de diferentes formatos e origens.
A presença de estruturas secretoras no córtex de sistemas subterrâneos
espessados é uma característica já descrita na literatura, entre as espécies de
Asteraceae (HOEHNE; GROTTA; SCAVONE, 1952; PANIZZA; GROTTA, 1965;
RAGONESE, 1988; CURTIS; LERSTEN, 1990; LOTOCKA; GESZPRYCH, 2004;
MACHADO et al., 2004; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008) e, dentre as espécies
aqui apresentadas, cinco delas possuem cavidades corticais. No entanto, nos xilopódios
de Mikania cordifolia e M. sessilifolia, além das cavidades corticais (endodérmicas), é
relatada pela primeira vez para a família Asteraceae, a presença de cavidades no
xilema secundário em sistemas subterrâneos espessados.
Alguns autores (HOEHNE; GROTTA; SCAVONE, 1952; RAGONESE, 1988;
VILHALVA; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2006; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008) já
relataram a ocorrência de estruturas secretoras no floema secundário de sistemas
subterrâneos espessados de Asteraceae. Em Trixis nobilis, além das cavidades
corticais, o caule subterrâneo também apresenta cavidades no floema secundário
resultantes da fusão de cavidades menores. Essa fusão pode estar ocorrendo para que
essas estruturas acompanhem o crescimento do raio floemático em divisão, como
observado por Luque-Arias (2004) em raízes de Coespeletia.
Em relação às raízes, observou-se que M. cordifolia e M. sessilifolia possuem
cavidades endodérmicas opostas ao floema cuja formação se dá exclusivamente por
separação de células do córtex e da endoderme, portanto cavidades de origem
esquizógena, sem a ocorrência de lise celular. São visivelmente mais curtas que canais
com o comprimento estabelecido, inclusive na maturidade. Esse tipo de cavidade foi
observado em raízes de Eupatorium rugosum, também pertencente à tribo Eupatorieae,
por Lersten e Curtis (1986) que denominaram essas estruturas de “cavidades
66
tubulares”, por serem espaços internos que se alongam, mas que sempre se mantêm
discretos sem a formação de estruturas mais longas, como os canais.
Nas raízes adventícias dos sistemas subterrâneos de T. nobilis, Lessingianthus
bardanoides, Vernonia elegans e V. megapotamica, e nas raízes laterais de P.
alopecuroides foi verificada a presença de canais secretores endodérmicos localizados
opostos aos pólos de floema primário, nos quais a endoderme participa de sua
formação. Este é um tipo de estrutura secretora muito comum em raízes de Asteraceae
(TETLEY, 1925; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et al., 2008). São estruturas bastante
alongadas longitudinalmente, e por isso diferenciam-se das cavidades que ocorrem nas
espécies estudadas de Mikania.
A localização das cavidades e dos canais opostos ao floema nas raízes de todas
as espécies analisadas neste trabalho e a natureza lipídica da secreção estão
provavelmente relacionadas a processos de defesa contra herbivoria conforme
discutido por Appezzato-da-Glória et al. (2008). Em raízes de Santolina leucantha, a
intensa atividade secretora de produtos secundários em canais deve ter um importante
papel ecológico para impedir herbivoria (PAGNI; MASINI, 1999). Em folhas de Solidago
canadensis, Lersten e Curtis (1989) sugerem que a localização de reservatórios
secretores próximos às nervuras maiores possa conferir proteção ao floema contra
herbívoros. Franceschi et al. (2005) citam a ocorrência de reservatórios de substâncias
químicas (fenóis, terpenóides e alcalóides) dispersos entre os vários tecidos da casca
definindo-os como defesas químicas constitutivas em coníferas que protegem os
nutrientes do floema contra pequenos organismos.
Além de esses espaços secretores estarem presentes opostos ao floema, eles
estão associados à endoderme e esta parece ser uma característica comum de muitas
raízes de Asteraceae (TETLEY, 1925; WILLIAMS, 1947, 1954; METCALFE; CHALK,
1950; LERSTEN; CURTIS, 1986; LUQUE; MENEZES; SEMIR, 1997; LUQUE, 2001;
MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2002; MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2003; LOTOCKA;
GESZPRYCH, 2004; LUQUE-ARIAS; SANCHEZ, 2004; APPEZZATO-DA-GLÓRIA et
al., 2008).
Dentre as espécies aqui estudadas apenas L. bardanoides, V. elegans e V.
megapotamica, pertencentes à tribo Vernonieae, apresentaram células secretoras na
67
endoderme, além daquelas relacionadas aos canais ou cavidades, confirmando as
observações levantadas pelo nosso grupo de pesquisa em outros estudos sobre
Asteraceae (HAYASHI; APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2005, 2007; APPEZZATO-DA-
GLÓRIA et al., 2008). Tetley (1925) e Williams (1954) sugerem uma relação entre a
secreção presente na endoderme e nas estruturas secretoras, considerando que os
canais complementem o floema na condução de material orgânico, e a endoderme
constitua uma passagem de substâncias do floema para o canal. Já Luque-Arias e
Sanchez (2004), destacam a importância do metabolismo de lipídios na endoderme,
admitindo que esta não seja uma mera via de passagem, mas que nela possa ocorrer o
metabolismo de substâncias graxas devido a sua capacidade de óxido-redução de
fenóis, conforme já foi ressaltado por Van Fleet (1961).
Como já foi dito anteriormente, as estruturas secretoras podem ser úteis em
estudos taxonômicos e para isso, não só a correta identificação das estruturas é
necessária, mas também verificar sua localização dentro do órgão analisado. De acordo
com Melo-de-Pinna e Menezes (2003), as únicas referências da presença de canais na
tribo Mutisieae são para os gêneros Ianthopappus (MELO-DE-PINNA; MENEZES,
2002) e Richterago (MELO-DE-PINNA; MENEZES, 2003). No entanto, nas raízes
adventícias de T. nobilis (tribo Mutisieae), ocorre a formação de pequenas cavidades
localizadas muito próximas e que, por ruptura de septos, se unem longitudinalmente
formando estruturas semelhantes a canais. Processo similar foi descrito por Curtis e
Lersten (1990) em Solidago canadensis, que denominaram tais estruturas de
reservatórios de óleo. Em Pterocaulon alopecuroides (tribo Plucheeae), no presente
estudo, esse tipo de formação de estrutura secretora também ocorre em suas raízes
laterais. É interessante observar que esses reservatórios parecem fundir-se aos canais
endodérmicos formados no crescimento primário da raiz, já que não são mais vistos no
crescimento secundário. Lotocka e Geszprych (2004) ressaltam que em órgãos
subterrâneos alguns reservatórios param de funcionar e com o tempo desaparecem,
sendo possivelmente obliterados, o que poderia explicar o fato de os canais secretores
endodérmicos da estrutura primária não serem mais vistos no crescimento secundário
das raízes laterais de P. alopecuroides.
68
No caso da família Asteraceae, comparações entre características ocorrentes em
diferentes espécies permitem estabelecer proximidade entre tribos. Dentre as espécies
aqui estudadas, pode-se citar o padrão de formação dos reservatórios secretores nas
raízes adventícias de T. nobilis e nas raízes laterais de P. alopecuroides, que também é
o mesmo encontrado em S. canadensis por Curtis e Lersten (1990) o que pode refletir
proximidade entre as tribos Mutisieae, Plucheeae e Astereae.
Dentro da tribo Vernonieae, Vilhalva (2004) sugere que a homogeneidade em
relação à ausência de canais secretores em folhas pode ser generalizada aos sistemas
subterrâneos, dando a esta observação uma conotação taxonômica. De fato, as
espécies dessa tribo, aqui apresentadas, também não possuem canais no xilopódio,
dado esse que pode contribuir para fins diagnósticos. Além disso, neste trabalho pode
ser observado que os órgãos subterrâneos na tribo Vernonieae possuem características
comuns entre suas espécies, podendo ser utilizadas como caracteres unificadores
dentro da família. Os xilopódios de L. bardanoides, V. elegans e V. megapotamica
possuem endoderme secretora de substância lipídicas. Essa característica já foi
descrita para os rizóforos de V. herbacea e V. platensis (HAYASHI; APPEZZATO-DA-
GLÓRIA, 2005) e para as raízes tuberosas de V. breviflora e V. grandiflora (HAYASHI;
APPEZZATO-DA-GLÓRIA, 2007). Em células do parênquima cortical nos xilopódios de
L. bardanoides e de V. megapotamica, é notada a presença de conteúdo lipídico, o que
também ocorre nos rizóforos de V. herbacea, V. platensis (HAYASHI; APPEZZATO-DA-
GLÓRIA, 2005) e na raiz tuberosa de V. brevifolia (HAYASHI; APPEZZATO-DA-
GLÓRIA, 2007). Foi observada a presença de idioblastos secretores no córtex radicular
de V. megapotamica, também relatada para Chresta sphaerocephala por Appezzato-da-
Glória et al. (2008).
3.3 Conclusões
A formação de estruturas alongadas semelhantes a canais, resultantes da fusão
de pequenas cavidades localizadas muito próximas e que, por ruptura de septos, se
unem longitudinalmente ratificam a necessidade de observações em secções
transversais e longitudinais para a caracterização dos espaços internos em Asteraceae.
69
A ocorrência de endoderme secretora merece ser investigada num maior número de
espécies de Asteraceae pertencentes a diferentes tribos visando confirmar se essa
constitui de fato um caráter unificador para a tribo Vernonieae.
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73
4 GERMINAÇÃO DE SEMENTES DE DUAS ESPÉCIES DE ASTERACEAE DO
CERRADO PAULISTA COM DIFERENTES ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS
Resumo
A destruição do Cerrado ocorre de forma intensa e, ainda hoje, sua flora não é
totalmente conhecida, principalmente no que se refere ao estrato herbáceo e
subarbustivo, no qual a família Asteraceae é importante para a composição florística.
No Estado de São Paulo, um levantamento recente indicou que a tribo Vernonieae é a
que apresenta maior número de espécies, entre as quais se destacam Lessingianthus
bardanoides (Less.) H. Rob. e Chresta sphaerocephala DC.. Ambas apresentam
sistema subterrâneo espessado, representado por xilopódio, na primeira sem
capacidade de propagar-se vegetativamente e, na segunda, sistema radicular difuso,
com capacidade de propagação vegetativa. Este trabalho teve como objetivos estudar
os efeitos de diferentes condições de temperatura na germinação de sementes de L.
bardanoides e C. sphaerocephala, comparar as taxas de germinação dessas duas
espécies, verificar e contabilizar para cada uma das duas espécies a ocorrência de
sementes sem embrião e elucidar o processo de formação do xilopódio em L.
bardanoides. Os frutos foram coletados em área de Cerrado no Estado de São Paulo e
a germinação foi avaliada sob 20, 25, 30, 15-35, 20-30 e 20-35ºC com fotoperíodo de 8
horas e a 25º C com fotoperíodo de 8 e 12 horas, todos com intensidade luminosa de
2.400 lux. A germinação foi também avaliada em temperatura entre 20 e 40ºC e em
intensidade luminosa de 300 a 60000 lux durante o dia. Os resultados indicaram que a
melhor temperatura para a germinação de sementes de L. bardanoides é 25ºC e para
C. sphaerocephala 20ºC; L. bardanoides possui taxa germinativa e número de frutos
contendo sementes com embrião, maiores que C. sphaerocephala. Este trabalho
demonstrou que L. bardanoides, espécie cujo sistema subterrâneo é um xilopódio e sua
única forma de reprodução é a sexuada, apresenta maior taxa de germinação já que o
número de frutos com sementes providas de embriões é maior, em relação a C.
sphaerocephala, espécie que possui capacidade de propagação vegetativa através de
seu sistema subterrâneo. A intensidade luminosa influencia a morfologia das plântulas
e, conseqüentemente, a estrutura do xilopódio em L. bardanoides.
Palavras-chave: Xilopódio; Sistema radicular difuso; Propagação sexuada; Propagação
vegetativa; Lessingianthus bardanoides; Chresta sphaerocephala
74
4 SEED GERMINATION OF TWO ASTERACEAE SPECIES FROM THE SAO PAULO
STATE CERRADO WITH DIFFERENT REPRODUCTIVE STRATEGIES
Abstract
The destruction of the Cerrado is intense and its flora is not fully known yet,
especially regarding herbaceous and subshrubby layers in which family Asteraceae is
important in flora composition. A recent survey in the state of São Paulo indicated that
the tribe Vernonieae is the one with the highest number of species, especially
Lessingianthus bardanoides and Chresta sphaerocephala. Both have a thickened
underground system, represented by a xylopodium incapable of vegetative propagation
in the former, and a diffuse root system with the ability to propagate vegetatively in the
latter. The aim of this work was to study the effects of different temperature conditions
on the germination of L. bardanoides and C. sphaerocephala seeds, compare the
germination rates of these two species, verify and estimate the occurrence of
embryoless seeds and elucidate the process of xylopodium formation in L. bardanoides.
Fruits were collected in a Cerrado area in the state of São Paulo and germination
evaluated under 20, 25, 30, 15-35, 20-30, and 20-35ºC with an eight-hour photoperiod,
and under 25ºC with an eight- and 12-hour photoperiod, all with luminous intensity of
2,400 lux. Germination was also evaluated at temperatures ranging between 20-40ºC
and luminous intensity of 300 to 60,000 lux at day time. The results indicated that the
best temperature for the germination of L. bardanoides seeds is 25ºC and for C.
sphaerocephala, 20ºC; L. bardanoides has a germination rate and number of embryo-
bearing seed fruits higher than C. sphaerocephala. This work demonstrates that L.
bardanoides, a species with an underground system consisting of a xylopodium and
having sexual reproduction as its only means of reproduction, has a higher germination
rate, since the number of fruits with embryo-bearing seeds is higher in relationship to C.
sphaerocephala, a species which has a vegetative propagation through its underground
system. The luminous intensity affects seedling morphology and, accordingly, the
xylopodium structure in L. bardanoides.
Keywords: Xylopodium; Diffuse root system; Sexual propagation; Vegetative
propagation; Lessingianthus bardanoides; Chresta sphaerocephala
75
4.1 Introdução
O bioma Cerrado compreende uma área de 1,5 milhões de km
2
do território
brasileiro e apresenta vegetação diversificada possuindo desde os campos limpos,
formas campestres bem abertas, até os cerradões, formações florestais relativamente
densas e, entre esses dois extremos, são encontradas formas intermediárias, em que
podem ser observados campos sujos, campos cerrados ou cerrado senso stricto
(COUTINHO, 2002).
No território paulista o Cerrado ocorre principalmente na região centro-norte
(TOLEDO FILHO; LEITÃO FILHO; RODRIGUES, 1984), sendo que pequenas manchas
de cerradão podem ocupar a região centro-oeste. O leste do Estado apresenta
fisionomias mais abertas como campos cerrados e campos sujos, preservadas
principalmente na região de São Carlos (DURIGAN et al., 2004).
Hoje, a destruição do Cerrado é intensa e, de acordo com Almeida et al. (2005),
a flora desse bioma ainda não é totalmente conhecida, já que a cada novo
levantamento, novas espécies são adicionadas à lista de angiospermas deste bioma,
que possui a família Asteraceae como parte importante de sua formação florística no
estrato herbáceo e subarbustivo.
Nessa família existem plantas de hábito variado como ervas, subarbustos,
trepadeiras ou excepcionalmente árvores, sendo a maioria dos gêneros constituída por
plantas de pequeno porte e muitas delas podem ser utilizadas como alimento, para a
produção de fármacos, o preparo de bebidas, como produtoras de borracha ou
inseticida (JOLY, 1998).
No estado de São Paulo, Almeida et al. (2005) realizaram um levantamento das
espécies de Asteraceae presentes em oito localidades de cerrado sensu stricto e
ressaltaram a necessidade de mais estudos da flora herbáceo-subarbustiva nesses
fragmentos, já que muitas espécies são únicas e exclusivas destes locais, considerando
fundamental a conservação dessas áreas.
Dentre as diferentes tribos de Asteraceae listadas nesse estudo, a que
apresentou o maior número de espécies foi Vernonieae. A espécie Lessingianthus
bardanoides (Less.) H. Rob. foi encontrada em sete das oito localidades estudadas e a
Chresta sphaerocephala DC. em apenas uma das áreas.
76
Appezzato-da-Glória et al. (2008) referiu-se a essas duas espécies indicando
nelas a presença de órgãos subterrâneos espessados, representado por xilopódio em
L. bardanoides e por um sistema difuso de estrutura radicular em C. sphaerocephala,
que constitui importante mecanismo de reprodução vegetativa da flora no Cerrado. Já o
xilopódio, de acordo com Appezzato-da-Glória et al. (2008), é caracterizado por
consistência rígida, auto-enxertia entre ramos caulinares e capacidade gemífera. Os
autores consideraram também que a formação pode ocorrer por interferência de
condições ambientais ou pode ser geneticamente determinada, e a sua estrutura
anatômica ser de natureza radicular, mista ou caulinar. Além disso, o xilopódio não
possui capacidade de propagar-se vegetativamente e a única forma de reprodução de
L. bardanoides é a propagação sexuada, cuja eficiência não só garante a manutenção
da espécie, mas a coloca como uma das mais freqüentes no Cerrado paulista.
A eficiência reprodutiva de uma espécie pode ser estimada pela germinação de
suas sementes. Na literatura há poucos trabalhos que envolvem estudos de germinação
de asteráceas do Cerrado (ACHUTTI, 1978; RUGGIERO; ZAIDAN, 1997; SASSAKI, et
al., 1999; GOMES; FERNANDES, 2002; SOUZA et al., 2003; ROSAL, 2004;
BERTASSO-BORGES; COLEMAN, 2005; VELTEN; GARCIA, 2005). No entanto,
apenas Sassaki, et al. (1999) e Velten e Garcia (2005) relacionam taxa germinativa com
a capacidade de reprodução vegetativa.
Fenômeno comum que ocorre na família Asteraceae e que está diretamente
relacionado à taxa de germinação é a produção de quantidade significativa de
sementes, mas muitas delas sem embrião (SASSAKI et al.; 1999), e alguns trabalhos
confirmaram esse fato (ACHUTTI, 1978; SAJO; MENEZES, 1986; CLAMPITT, 1987;
MALUF; WIZENTIER, 1998; SASSAKI et al., 1999; BERTASSO-BORGES; COLEMAN,
2005; VELTEN; GARCIA, 2005; TONETTI; DAVIDE; SILVA, 2006) que, apesar de
comum, ainda não foi completamente elucidado e, como tem reflexos nas taxas
germinativas das sementes, deve sempre ser considerado nos ensaios de germinação
da família Asteraceae.
Visando aumentar o conhecimento da flora herbáceo-subarbustiva da família
Asteraceae no Cerrado paulista e assim contribuir para a sua preservação, este
trabalho teve como objetivos: (i) estudar os efeitos de diferentes condições de
77
temperatura na germinação de sementes de L. bardanoides e C. sphaerocephala; (ii)
comparar as taxas de germinação dessas duas espécies; (iii) verificar e contabilizar
para cada uma das duas espécies a ocorrência de sementes sem embrião e (iv)
elucidar o processo de formação do xilopódio em L. bardanoides.
4.2 Desenvolvimento
4.2.1 Material e Métodos
4.2.1.1 Coleta e armazenamento dos frutos
Para a realização dos ensaios de germinação foram usados frutos de L.
bardanoides (Figuras 1A e B) e C. sphaerocephala. (Figuras 1C e D) coletados em
populações naturais de área de Cerrado no Estado de São Paulo, na Estação Ecológica
de Itirapina (22°13'S e 47°54'W).
Para a coleta utilizou-se como critério de seleção, capítulos nos quais os frutos
eram facilmente removidos com as mãos. A quantidade de capítulos coletada e a época
da coleta variaram entre as duas espécies e logo após a coleta foram deixados por dois
dias para secar à temperatura ambiente no laboratório (18 a 22ºC) e, em seguida, foram
transferidos para uma câmara refrigerada, com umidade relativa de 45 – 50% e
temperatura de 20ºC constantes, onde ficaram armazenados. Como os experimentos
foram instalados em tempos diferentes, houve variação no período de armazenamento.
Com L. bardanoides foram realizados dois testes de germinação que foram
denominados experimento 1 e experimento 2. Para o primeiro experimento os frutos
ficaram armazenados por 17 dias e para o segundo, 97 dias. Para o experimento de
Chresta sphaerocephala o armazenamento dos frutos foi de 62 dias.
4.2.1.2 Instalação dos experimentos, acompanhamento da germinação das sementes e
do desenvolvimento das plântulas
Para a instalação dos experimentos os capítulos foram retirados da câmara
refrigerada, os frutos foram removidos manualmente, homogeneizados em uma bandeja
e quando colocados para germinar foram escolhidos aleatoriamente. Frutos murchos e
predados foram descartados e não foi possível diferenciar os que tinham sementes com
embrião ou não através de seu aspecto ou por pressão.
78
79
Cada um dos dois experimentos de germinação de L. bardanoides foi subdividido
em duas partes (a e b), sendo que a diferença de uma parte e da outra foi o ambiente
em que o experimento foi conduzido.
Para a parte a do primeiro experimento, 25 frutos foram colocados sobre quatro
folhas de papel de filtro embebidas com 23,5 mL de água destilada em caixas plásticas
para germinação previamente esterilizadas, sendo feitas cinco repetições por
tratamento. As caixas foram então distribuídas em seis câmaras de germinação marca
Marconi modelo MA 402, e as temperaturas usadas foram as constantes de 20, 25,
30ºC e as alternadas de 15–35, 20–30, 20–35ºC, todas com fotoperíodo de 8 horas. Na
parte b deste primeiro experimento, 34 frutos foram colocados sobre duas folhas de
papel de filtro embebidas com água destilada em placas de Petri de 9 cm de diâmetro
com cinco repetições. As placas de Petri foram então tampadas e colocadas em uma
estante próxima à janela com luz e temperatura ambientes do laboratório.
Para a parte a do segundo experimento foram colocados 25 frutos sobre quatro
folhas de papel de filtro embebidas com 23,5 mL de água destilada em caixas plásticas
para germinação previamente esterilizadas, sendo feitas seis repetições por tratamento.
As caixas foram mantidas em três câmaras de germinação, marca Marconi modelo MA
402, todas com temperatura de 25ºC, sendo dois fotoperíodos (8 e 12 horas). Na parte
b desse experimento 25 frutos foram colocados sobre duas folhas de papel de filtro
embebidas em água destilada em placas de Petri de 9 cm, com seis repetições por
tratamento. As placas de Petri foram tampadas e colocadas em uma estante próxima à
janela com luz e temperatura ambientes do laboratório.
Em todas as câmaras de germinação, a luz foi fornecida por lâmpadas
fluorescentes e a intensidade luminosa foi medida com o uso de um luxímetro digital,
marca Digital Instrument modelo DLM2.
No local do laboratório, onde foi instalada a parte b dos dois experimentos, foi
colocado junto às placas de Petri um luxímetro digital marca Digital Instrument modelo
DLM2 para medir a intensidade luminosa e um termômetro de máxima e mínima tipo
capela. Ambos permaneceram fixos durante todo o tempo em que os testes
permaneceram naquele local e tanto as temperaturas máximas e mínimas quanto a
intensidade luminosa foram medidas diariamente durante todo o período de
80
germinação, sendo a intensidade luminosa registrada a cada três horas das 7 às 18
horas do dia.
O experimento de germinação de C. sphaerocephala foi instalado seguindo o
mesmo modelo da parte a do primeiro experimento de L. bardanoides, mas com 10
repetições por tratamento.
O processo de germinação foi acompanhado semanalmente, duas vezes por
semana e, quando necessário, o papel de filtro foi umedecido, garantindo o suprimento
suficiente de água para as sementes durante todo o teste. Em cada observação, foi
registrada primeiramente a emissão da raiz primária e posteriormente o surgimento das
demais estruturas da plântula; para a germinação foram consideradas como plântula
normal as que possuíam dois cotilédones, o hipocótilo e a raiz primária.
Com os resultados do teste de germinação foram calculados a velocidade da
germinação, pelo índice de velocidade de germinação (IVG) de acordo com a fórmula
proposta por Maguire (1962) e o tempo médio de germinação (t) segundo Labouriau
(1983).
4.2.1.3 Análise dos frutos contendo sementes não germinadas
Em cada um dos experimentos, após a última avaliação, todos os frutos foram
mantidos nas mesmas condições por um período adicional de 30 dias para verificar se
haveria semente que germinaria. No término desse período, os experimentos foram
desinstalados e todos os frutos em que não ocorreu a germinação de sua semente
foram seccionados longitudinalmente para verificar a presença ou ausência de embrião.
As sementes, nas quais foi verificada a presença do embrião com aparência normal,
foram submetidas ao teste do tetrazólio (BRASIL, 1992; VELTEN; GARCIA, 2005) para
verificar sua viabilidade. Nesse teste, os frutos imediatamente após terem sido cortados
longitudinalmente, foram colocados em um pequeno copo plástico contendo solução 1%
de tetrazólio. Esse recipiente foi coberto com papel alumínio para evitar evaporação da
solução e mantido a 30ºC por 24 horas. As sementes que apresentaram o embrião
colorido de vermelho foram consideradas viáveis.
81
4.2.1.4 Análise estatística
A análise estatística foi realizada com os resultados obtidos na parte a do
primeiro e do segundo experimento com L. bardanoides e do experimento com C.
sphaerocephala, tendo sido utilizado o estudo com dados inteiramente casualizados,
seguido do teste de Tukey, aos níveis de 5 e 1% de probabilidade para detectar
diferenças entre os tratamentos de temperatura para cada espécie e para analisar
diferenças entre os fotoperíodos de L. bardanoides.
4.2.2 Resultados
4.2.2.1 Testes de germinação
Os resultados da parte a do primeiro experimento de L. bardanoides e do
experimento de C. sphaerocephala podem ser visualizados na Tabela1.
Tabela 1 – Taxa de germinação, cálculo do índice de velocidade de geminação (IVG) e tempo médio de
germinação (t) para as diferentes temperaturas em fotoperíodo de 8 horas. Letras iguais na
mesma coluna não diferem significativamente
Espécie Temperatura
(ºC)
Germinação
(%)
Germinação total
(%)
IVG t (dias)
20 27,2 (a) 0,138 (a) 46 (a)
25 30,4 (a) 0,214 (a) 36 (a)
30 11,2 (b) 16,5 0,068 (b) 39 (a)
15-35 7,20 (b) 0,019 (b) 78 (b)
20-30 18,4 (a,b) 0,094 (a,b) 43 (a)
20-35
4,80 (b)
0,018 (b)
51 (a)
Lessingianthus
bardanoides
20 4,8 (a) 0,066 (a) 19 (a)
25 2,0 (b) 3 0,029 (b) 20 (a)
30 2,4 (b) 0,042 (a,b) 14 (a)
Chresta
sphaerocephala
15-35 2,0 (b) 0,039 (a,b) 41 (b)
20-30 2,4 (b) 0,042 (a,b) 14 (a)
20-35 4,0 (a) 0,060 (a) 16 (a)
Os resultados da parte a do segundo experimento de L. bardanoides estão
apresentados na Tabela 2, onde se observa que à temperatura de 25ºC em
fotoperíodos de 8 e 12 horas, os resultados não apresentaram diferenças significativas
quando submetidos à análise estatística.
82
Tabela 2 – Taxas de germinação de Lessingianthus bardanoides, cálculo do índice de velocidade de
geminação (IVG) e tempo médio de germinação (t) para diferentes fotoperíodos em
temperatura de 25ºC. Letras iguais na mesma coluna não diferem significativamente
Fotoperíodo Germinação (%) IVG t (dias)
8 horas 17,3 (a) 0,211 (a) 20 (a)
12 horas 19,3 (a) 0,270 (a) 17 (a)
4.2.2.2. Análise da presença de embrião e teste do tetrazólio
Dos 1670 frutos de L. bardanoides colocados para germinar foram contabilizadas
343 sementes germinadas e de C. sphaerocephala, dos 1500 germinaram 44 (Tabela
3). Após proceder ao corte longitudinal de todos os frutos cujas sementes não
germinaram, com exceção das mortas por ataque de fungos, observa-se na Tabela 3
que em L. bardanoides 54% não continham embrião, enquanto em C. sphaerocephala
esse valor sobe para 85%. Além da ausência de embrião e da ocorrência de frutos com
sementes mortas, outra causa de não ter ocorrido germinação foi a presença de
embrião mal formado. Em L. bardanoides três frutos com sementes não germinadas
apresentaram embrião com aparência normal e, quando submetidos ao teste do
tetrazólio, revelaram coloração vermelha (Figura 2D), o que caracterizou as sementes
como viáveis.
Tabela 3 – Número total de frutos com sementes germinadas, não germinadas viáveis, sem embrião, com
embrião mal formado e sementes mortas
Espécie Total Germinação Viáveis Sem embrião
(n
o
) (%)
Embrião
mal-
formado
Sementes
mortas
Lessingianthus
bardanoides
1670 343 3 903 54 17 404
Chresta
sphaerocephala
1500
44
0
1285
85
9
162
4.2.2.3 Morfologia das plântulas de Lessingianthus bardanoides
As plântulas de L. bardanoides foram classificadas em dois padrões de
desenvolvimento (Figuras 2A-C) baseando-se em diferenças morfológicas,
conseqüência das diferentes condições de germinação, cujas características podem ser
visualizadas na Tabela 4.
83
84
Tabela 4 – Padrões de desenvolvimento das plântulas de Lessingianthus bardanoides
Padrão Cotilédones Hipocótilo Raiz primária Raiz adventícia
1 2 intumescido degenerada originadas no hipocótilo
2 2 não intumescido presente ausente
No primeiro experimento, a variação morfológica ocorrida no desenvolvimento
das plântulas foi observada em diferentes fotoperíodos e intensidades de luz. Conforme
pode ser observado na Tabela 5, a maioria das plântulas cujas sementes germinaram
em fotoperíodo de 8 horas e com baixa intensidade de luz (2400 lux) em câmaras de
germinação, apresentou padrão 2 de desenvolvimento (Figura 2C), enquanto todas as
plântulas provenientes de sementes germinadas em condições ambientais de
fotoperíodo (aproximadamente 12 horas) e intensidade luminosa de 300 – 60000 lux
apresentaram padrão 1 de desenvolvimento (Figuras 2A e B).
Tabela 5 - Padrões de desenvolvimento de plântulas de Lessingianthus bardanoides em
diferentes temperaturas, fotoperíodos e intensidades de luz – Experimento 1
Temperatura
(ºC)
Fotoperíodo
(horas)
Intensidade de
luz (lux)
Germinação
(n
o
.)
Padrão
1
Padrão
2
20 (a) 8 2400 34 7 27
25 (a) 8 2400 38 0 38
30 (a) 8 2400 14 0 14
15 – 35 (a) 8 2400 9 2 7
20 – 30 (a) 8 2400 23 4 19
20 – 35 (a) 8 2400 6 0 6
20 – 40 (b) 12 300 – 60000 77 77 0
(a) parte a do experimento; (b) parte b do experimento
Quando o experimento foi repetido alterando-se o fotoperíodo e a intensidade
luminosa, observou-se que o fotoperíodo não influenciou o desenvolvimento das
plântulas, pois tanto em fotoperíodo de oito quanto de 12 horas, ambos com intensidade
luminosa de 2400 lux, o padrão continuou a ser o tipo 2. E em fotoperíodo ambiente
(por volta de 12 horas) e intensidade luminosa de 300 – 60000 lux a maioria das
plântulas manteve o padrão 1 (Tabela 6).
85
Tabela 6 - Padrões de desenvolvimento de plântulas de Lessingianthus bardanoides em
diferentes temperaturas, fotoperíodos e intensidades de luz – Experimento 2
Temperatura
(ºC)
Fotoperíodo
(horas)
Intensidade
luminosa (lux)
Germinação
(n
o
)
Padrão
1
Padrão
2
25 (a) 8 2400 26 0 26
25 (a) 12 2400 29 0 29
20–40 (b) 12 300 – 60000 26 24 2
(a) parte a do experimento; (b) parte b do experimento
4.2.3.Discussão
As sementes de Lessingianthus bardanoides, em fotoperíodo de oito horas,
tiveram as maiores taxas germinativas e os maiores valores de IVG às temperaturas de
20, 25 e 20-30ºC. Para Chresta sphaerocephala as melhores taxas germinativas
ocorreram a 20 e 20-35ºC e os maiores valores de IVG só não foram obtidos à 25ºC.
Comparando os resultados dessa pesquisa com os de outros estudos (RUGGIERO;
ZAIDAN, 1997; FERREIRA et al., 2001; GOMES; FERNANDES, 2002; VELTEN;
GARCIA, 2005; GARCIA; BARROS; LEMOS FILHO, 2006; TONETTI; DAVIDE; SILVA,
2006), nos quais também não houve separação prévia de frutos contendo sementes
desprovidas de embrião, o que se observa é que dentro da tribo Vernonieae as
diferentes espécies apresentam faixas distintas de temperatura para a germinação e,
que também ocorre variação entre as taxas germinativas na família Asteraceae.
Em relação ao tempo médio de germinação, embora haja diferença significativa
entre as duas espécies, para ambas na temperatura de 15-35ºC foi a que a germinação
mostrou-se mais lenta, não tendo sido verificada diferença entre as outras
temperaturas. O tempo médio avalia o processo de germinação e, conforme proposto
por Ferreira et al. (2001), as espécies podem ser classificadas em germinação rápida (t
< 5 dias), germinação intermediária (5 < t <10 dias) e germinação lenta (t > 10 dias). De
acordo com essa classificação, tanto L. bardanoides quanto C. sphaerocephala são
espécies com germinação lenta. Outras espécies de Asteraceae que também
apresentam germinação lenta são Trixis praestans (Vell.) Cabrera, Senecio
heterotrichius DC., S. oxyphyllus DC. e S. selloi DC., enquanto que outras espécies de
Vernonieae como Elephantopus mollis H.B. & K., Vernonia nudiflora (Less). (FERREIRA
et al., 2001), Eremanthus elaeagnus (Mart. ex DC.), E. glomeratus Less. e E. incanus
(Less.) Less (VELTEN; GARCIA, 2005) apresentam germinação rápida.
86
Em relação à germinação total das duas espécies, pelos resultados aqui obtidos,
observa-se na Tabela 1 que a taxa de germinação de L. bardanoides, é 5,5 vezes maior
que a de C. sphaerocephala. Este resultado parece plausível quando essas taxas de
germinação são associadas aos tipos de sistemas subterrâneos de cada uma das duas
espécies. O órgão subterrâneo de L. bardanoides é constituído por um xilopódio, que
não possui capacidade de propagação vegetativa, portanto a reprodução sexuada seria
garantida pela taxa superior de germinação das sementes. Já C. sphaerocephala que
possui taxa baixa de germinação possui a capacidade de propagar-se vegetativamente
através do sistema radicular difuso. Em ensaios de germinação Sassaki et al. (1999),
obtiveram taxa germinativa de 11% para Vernonia herbacea (Vell) Rusby, inferior ao
valor obtido neste trabalho para L. bardanoides. De acordo com Hayashi e Appezzato-
da-Glória (2005), V. herbacea é uma espécie de Cerrado cujo sistema subterrâneo é
um rizóforo com capacidade de propagação vegetativa. Velten e Garcia (2005) também
encontraram valores baixos em testes de germinação para E. elaeagnus e atribuem
esse fato à ocorrência nessa espécie de reprodução assexuada a partir do sistema
subterrâneo. Além disso, em espécies clonais, a produção de sementes viáveis tende a
ser sempre baixa (BELL; PLUMMER; TAYLOR, 1993) o que poderia explicar o alto
número de frutos com sementes sem embrião em C. sphaerocephala em relação à L.
bardanoides, nessa pesquisa. Sajo e Menezes (1986), apesar de não expressarem
números, relataram que em três espécies de Vernonia Screb. a maior parte dos frutos
em cada capítulo não transportava sementes em seu interior, associando isso ao fato
dos rizóforos constituírem unidades de propagação vegetativa dessas plantas pela
emissão de novos ramos aéreos a partir de porções próximas ao solo. Em V. herbacea,
Sassaki et al. (1999) contabilizaram 85% de sementes sem embrião e Velten e Garcia
(2005) observaram em espécies de Eremanthus que 50 a 90% das sementes não
possuíam embrião.
A maioria das plantas com crescimento clonal também produz sementes,
podendo apresentar preferência para alocação de seus recursos entre as duas formas
de reprodução (RONSHEIM; BEVER, 2000) e, como foi observado nessa pesquisa, C.
sphaerocephala, tem como principal forma de reprodução a propagação vegetativa, já
que sua taxa germinativa é baixa, mas também produz sementes viáveis, em
87
quantidades pequenas. De acordo com Fenner e Thompson (2005) tanto a reprodução
sexual quanto a vegetativa podem maximizar a propagação de uma planta, através da
combinação das vantagens presentes nas duas estratégias reprodutivas. Enquanto
descendentes clonais apresentam expectativa de vida de cerca de 1 a 2 anos, as
plântulas costumam sobreviver apenas 1 a 5 meses (SARUKHÁN; HARPER, 1973). De
outro modo, a proximidade dos descendentes com a planta-mãe pode representar
adversidade adaptativa (NISHITANI; TAKADA; KACHI, 1999), o que faz a reprodução
sexuada ser mais vantajosa. Apesar de as sementes possuírem como importante
característica a variabilidade genética, a reprodução vegetativa facilita o domínio de
uma área por rápida expansão lateral, além de ter um custo energético menor
(FENNER; THOMPSON, 2005).
Conforme conceito estabelecido por McArthur e Wilson (1967), no que se refere
à alocação de energia para a reprodução, tanto L. bardanoides, quanto C.
sphaerocephala podem ser classificadas como estrategistas K. O fato de ambas as
espécies desenvolverem órgãos subterrâneos espessados que permitem a rebrota da
planta após períodos desfavoráveis lhes confere vantagem na competição pela
sobrevivência em um ambiente hostil como o do Cerrado, mesmo que isso lhes custe
reduzida fecundidade. Esta afirmação é corroborada pelo fato de serem duas espécies
bastante freqüentes no Cerrado paulista de acordo com Almeida et al. (2005).
Eupatorium vauthieranum DC., foi enquadrada como espécie estrategista-r por Maluf e
Wizentier (1998), uma vez que aloca a maior parte de seus recursos para processos de
reprodução sexuada.
Como já foi dito anteriormente, em espécies de Asteraceae, de um modo geral,
ocorre número superior de frutos com sementes desprovidas de embrião e isto tem
influência negativa na taxa germinativa. Na Tabela 3 pode-se observar um grande
número de frutos com sementes sem embrião nas espécies analisadas. Se, no ensaio
de germinação, forem desconsiderados os números de frutos contendo sementes
mortas, com embriões mal formados e as sem embrião, a taxa germinativa é alta
(99,1% para L. bardanoides e 100% para C. sphaerocephala) e está de acordo com o
número de frutos com sementes formadas. Achutti (1978) encontrou em Piptocarpha
rotundifolia (Less.) Baker apenas seis sementes contendo embrião, das 2300
88
analisadas; Bertasso-Borges e Coleman (2005) relataram que dos 3632 frutos
analisados de Eupatorium laevigatum Lam., 28,2% continham embrião; em Eremanthus
erythropappus (DC.) Tonetti, Davide e Silva (2006) encontraram aproximadamente 15%
de sementes com embrião.
Um aspecto interessante a ser mencionado é que os frutos de L. bardanoides
ficaram armazenados durante 17 dias antes da instalação do primeiro experimento e 97
dias do segundo. No entanto, este período não parece ter influenciado a viabilidade das
sementes, já que em ambos os experimentos, os valores de germinação obtidos
corresponderam ao número de sementes providas de embrião. Experimentos com
períodos mais longos de armazenamento devem ser realizados para averiguar o
período máximo, no qual os frutos dessa espécie podem ser armazenados, sem que
isto afete a viabilidade de suas sementes. Em Baccharis dracunculifolia DC. o
armazenamento dos frutos por um período de um ano diminuiu significativamente a
porcentagem de germinação das sementes (GOMES; FERNANDES, 2002).
Na literatura muitos autores já discorreram a respeito das causas que levam à
baixa produção de frutos com sementes formadas na família Asteraceae.
Recentemente Marzinek (2008) ao abordar este assunto, sugeriu que uma das
possíveis causas desse fenômeno esteja relacionada ao aborto de óvulos e sementes
devido à falta de recursos maternos, visto que em um capítulo ocorrem muitas flores.
No entanto, segundo Lloyd (1980), o cancelamento do investimento materno não pode
ser considerado apenas como uma perda de potencial reprodutivo, mas representa uma
resposta adaptativa aos limites impostos pelos recursos disponíveis. Mas, para Cooper
e Brink (1949) o que pode ser causa de aborto em sementes de Asteraceae é a
apomixia, ocorrência bastante comum na família (WERPACHOWSKI; VARASSIN;
GOLDENBERG, 2004). Em capítulos com polinização cruzada o desenvolvimento de
óvulos anormais envolve proliferação do endotélio, falha na formação do embrião e
falha no desenvolvimento do endosperma, o que segundo Cichan e Palser (1982), pode
causar o aborto das sementes nos estágios iniciais de desenvolvimento em Cichorium
intybus L.
A auto-incompatibilidade é freqüente na família Asteraceae (RICHARDS, 1986) e
com isso, Velten e Garcia (2005) sugerem que esta pode ser uma das possíveis causas
89
da redução da produção de sementes viáveis em Eremanthus. De fato, Ferrer e Good-
Avila (2007) referem-se a 63% de 571 sistemas reprodutivos em espécies de
Asteraceae, que apresentam auto-incompatibilidade.
Referente aos aspectos ecológicos, muitas espécies da família Asteraceae são
hospedeiras de larvas de insetos que se alimentam de suas sementes (KLINKHAMER;
DE JONG; MEIJDEN, 1988) e, de acordo com Fenner et al. (2002), estas sementes
estão mais disponíveis enquanto ainda estão presas ao capítulo, e representam fonte
de proteínas e minerais a serem explorados. Para Louda e Potvin (1995) além do
consumo direto às flores e aos frutos em desenvolvimento de Asteraceae, o que pode
reduzir a produção de sementes resultando em menor número de plântulas e de
indivíduos adultos, os insetos alimentam-se nos estágios iniciais do desenvolvimento da
inflorescência, causando danos ao floema e interrompendo o suprimento de nutrientes
para as futuras sementes, diminuindo o número de sementes viáveis por capítulo.
Louda e Potvin (1995) ainda relataram que os capítulos localizados na parte
superior de Cirsium canescens Nutt. amadurecem antes dos localizados na porção
inferior e, em experimentos realizados, registraram que quando a interferência da
herbivoria foi reduzida experimentalmente, obteve-se um maior número de sementes
viáveis, já que houve uma maior contribuição proveniente dos frutos da porção inferior
da planta. A partir dos resultados dessas autoras foram estabelecidas duas
considerações: (1) comprovar o fato de que este tipo de herbivoria diminui o número de
sementes viáveis em uma planta; (2) a diferença dos tempos de maturação das
inflorescências em um mesmo indivíduo, pode influenciar significativamente a coleta
dos frutos aumentando a proporção de sementes sem embrião.
Os resultados obtidos nos testes de germinação de L. bardanoides indicaram a
presença de três sementes que, apesar de terem se mostrado viáveis após o teste de
tetrazólio, não germinaram. Dentre as causas que podem ter influenciado para que não
tenha havido a germinação dessas sementes, a dormência poderia ser uma delas. No
entanto, a dormência é inerente à espécie e de acordo com Rizzini (1997), atingiria a
germinação como um todo, não justificando a ausência do desenvolvimento embrionário
em apenas três sementes. Já em relação ao período em que ocorreram os testes de
germinação, eles mostraram-se demorados, o que facilitou a infestação de fungos. A
90
presença desses microorganismos pode ter causado interferência no processo
germinativo e impedido a germinação dessas três sementes.
Através dos ensaios de germinação de L. bardanoides foi possível observar o
desenvolvimento de plântulas morfologicamente diferentes que foram classificadas em
dois padrões já descritos anteriormente. De acordo com Brasil (1992), apenas as
plântulas que apresentaram o padrão 2 de desenvolvimento poderiam ser consideradas
normais, por apresentarem características que assim as identifiquem. No entanto, deve
ser ressaltado o fato de que as plântulas que apresentaram o padrão 1 de
desenvolvimento, apesar de não poderem ser consideradas normais segundo trabalho
acima citado, possuem caracteres morfológicos, como o intumescimento do hipocótilo
com emissão de raízes adventícias e degeneração da raiz primária, muito semelhantes
ao xilopódio dessa espécie encontrado no campo. Tannus e Assis (2004), em
levantamento a respeito da composição de espécies vasculares em área de Cerrado
em Itirapina, no qual a família Asteraceae, entre outras, é bem representada,
mencionam o fato de essas famílias serem compostas principalmente por espécies
heliófilas, que se encontram em fisionomias abertas e, portanto estão expostas à alta
radiação solar. Com isso, podemos inferir que esses caracteres morfológicos,
apresentados por essas plântulas, representam o início da formação do xilopódio em L.
bardanoides e, pela análise dos resultados nas Tabelas 5 e 6, fica claro que o que levou
ao desenvolvimento dessas características foi a alta intensidade luminosa, já que as
plântulas desenvolvidas em intensidades de luz mais baixas são morfologicamente
diferentes. Rizzini e Heringer em 1961, afirmaram que em Clitoria guyanensis (Aubl.)
Benth. (Leguminosae) o xilopódio é determinado geneticamente e em Mimosa
multipinna Benth. (Leguminosae), Rizzini (1963) demonstrou que essa estrutura
desenvolve-se por interferências ambientais, neste caso o solo.
Em relação à sua estrutura anatômica podemos afirmar que os caracteres
morfológicos apresentados por essas plântulas podem dar origem a um xilopódio de
natureza caulinar, já que a raiz primária apresenta-se degenerada, não participando no
processo de formação desse órgão. Rizzini e Heringer (1961) relataram que em Mimosa
multipinna Benth. o xilopódio forma-se a partir do espessamento do hipocótilo e da
porção superior da raiz primária e Paviani (1977) e Appezzato-da-Glória e Estelita
91
(2000), com estudos anatômicos, afirmaram que em Brasilia sickii G.M. Barroso
(Asteraceae) e em Mandevilla illustris (Vell.) Woodson e em Mandevilla velutina (Mart.
ex Stadelm.) Woodson (Apocynaceae), o xilopódio possui estrutura caulinar e radicular
e ambos os trabalhos consideram o xilopódio uma unidade morfológica. Portanto, as
análises aqui apresentadas explicam, pela primeira vez, o porquê alguns xilopódios
possuem estrutura inteiramente caulinar e a emissão de raízes adventícias tuberizadas
ou não descritos em Asteraceae por Appezzato-da-Glória et al. (2008).
4.3 Conclusões
_ A melhor temperatura para a germinação de sementes de Lessingianthus
bardanoides é 25ºC e para Chresta sphaerocephala 20ºC;
_ A espécie L. bardanoides, cujo sistema subterrâneo é um xilopódio e sua única
forma de reprodução é a sexuada, apresenta maior taxa de germinação já que o
número de frutos com sementes providas de embriões é maior, em relação a C.
sphaerocephala, espécie que possui capacidade de propagação vegetativa através de
seu sistema subterrâneo;
_ O xilopódio em L. bardanoides pode originar a partir do espessamento do
hipocótilo e seu processo de formação é determinado por influência de condições
ambientais, neste caso a alta intensidade luminosa.
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subterrâneo e o óleo essencial das folhas de Piptocarpha rotundifolia (Less.)
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92
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