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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM NUTRIÇÃO
AVALIAÇÃO DA BIOMECÂNICA MUSCULAR
ESQUELÉTICA E DAS HABILIDADES MOTORAS DE
ESCOLARES EM RISCO DE DESNUTRIÇÃO
MARIA DAS GRAÇAS PAIVA
RECIFE
2008
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AVALIAÇÃO DA BIOMECÂNICA MUSCULAR
ESQUELÉTICA E DAS HABILIDADES MOTORAS DE
ESCOLARES EM RISCO DE DESNUTRIÇÃO
MARIA DAS GRAÇAS PAIVA
RECIFE
2008
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Nutrição do Centro de
Ciências da Saúde, da Universidade
Federal de Pernambuco,para obtenção do
grau de Doutor em Nutrição.
ORIENTADORES:
Prof.º Dr. Raul Manhães de Castro
Prof.ª Dra. Mônica Maria Osório
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RECIFE
2008
À Mariana, minha filha, por você e para
você.
AGRADECIMENTOS
A DEUS, causa primária de todas as coisas.
Ao meu pai, José Benedito Paiva (in memorian), pelos ensinamentos que foram
transmitidos entre as ruidosas alegrias e o silêncio da sabedoria.
A minha família, meu porto seguro, Rosário Paiva, minha mãe, Leide (Beleu),
Jeane (Jê) e Paivinha (Gordo) meus queridos irmãos, meu anjo guardião, Maria, e
Sarah, minha sobrinha, pelo apoio e incentivo incondicionais.
A minha Mariana, filha querida, por tudo o que temos vivido e pelo que há de
vir.
Ao meu marido, Valério Vieira, pela cumplicidade, companheirismo e
sobretudo, lealdade.
Aos meus sobrinhos queridos, Lorena, Raissa, Ítalo e Murilo por terem sido
protagonistas desse enredo e sentado numa cadeira francesa com certeza, tia Gracinha
ama muito vocês.
Á Kátia, minha cunhada, Carminha Guerra, Sandra e Francisco Santiago pela
amizade,carinho e orações.
Meu agradecimento especial a todas as crianças que fizeram parte deste estudo,
pela confiança, ternura e ensinamento de vida, ter conhecido vocês é lembrar que ser
criança é ser feliz com muito pouco, é fazer amigos antes mesmo de saber o nome deles
é lembrar que ser criança é o que a gente nunca deveria deixar de ser.
Aos orientadores, Profº Dr. Raul Manhães de Castro e Prof.ª Dra. Mônica Maria
Osório, pela oportunidade de crescimento.
Aos abnegados Prof.ª Dra. Karla Mônica Ferraz Teixeira de Barros e Dr. Daniel
Lambertz, mais do que responsáveis, vocês foram comprometidos. Agentes facilitadores
de toda esta jornada meus sinceros agradecimentos pela generosidade e acima de tudo
ter-me permitido compartilhar desse sonho. Muito obrigada, e danke!
Aos professores da Pós-Graduação do Departamento de Nutrição e a secretária
Neci Maria Santos do Nascimento.
As minhas amigas, Jacqueline, Ladjane, Sandra, Mirian, Dayse e Inês por
através da nossa amizade de 28 anos, tornarem mais leve o fardo a ser carregado,
“sempre recebi os elogios como incentivos dos amigos para que eu venha a ser o que
tenho consciência do que ainda não sou”, Chico Xavier.
Aos colegas do Departamento de Fisioterapia – UFPE, em especial as Prof.
as
Fabiana Gouveia e Socorro Brasileiro por terem assumido encargos acadêmicos e
administrativos os quais contribuíram para o meu ingresso e conclusão de
doutoramento; a Prof.ª Arméle Dornelas pelo incentivo constante e exemplo de
perserverança e Prof. º Joaquim Sérgio que mesmo distante envia sua positividade e ao
Sr. João Carlos, pelas palavras de encorajamento.
Aos colegas do NNI , em especial, Sônia Marinho, Rogério e Lúcia Pires.
Aos estagiários do Laboratório de Biomecânica , Paulo Gurgel e Thaysa Souza
por manterem acesa a chama do eterno aprendiz e da solidariedade.
Às instituições que autorizaram a pesquisa, Instituto Nossa Senhora de Fátima-
Recife, na pessoa da Irmã Ivonete e Secretaria de Saúde do Município de Gameleira, em
especial aos Agentes Comunitários de Saúde Lucineide e Kilma.
A todos que direta ou indiretamente contribuíram para conclusão deste trabalho.
RESUMO
A presente tese investigou o impacto do estado nutricional sobre as propriedades
mecânicas do músculo esquelético e o desempenho das habilidades motoras em
escolares pré-adolescentes da zona da mata de Pernambuco. Para isso, o ergômetro de
tornozelo transportável foi utilizado, permitindo a caracterização dos músculos flexores
plantares em termos das propriedades contráteis e elásticas. A habilidade motora foi
avaliada pelo uso de uma escala de desenvolvimento motor, já validada em crianças
brasileiras. A apresentação da tese foi feita uma revisão de literatura , seguida de 4
artigos originais. O primeiro artigo descreveu um estudo de reprodutibilidade da
resistência músculo-tendinosa , avaliado pelo método quick-release. O segundo artigo
foi um estudo de validação em pré-adolescentes eutróficos (7-9 anos de idade) no
Nordeste do Brasil. Este estudo mostrou a evolução relacionada à idade das
propriedades contráteis e elásticas do grupo muscular tríceps sural (TS), mostrando
notadamente um aumento no torque e uma diminuição da resistência músculo-tendinosa
com a idade. Esta evolução tinha sido já relatada em pré-adolescentes franceses. O
resultado deste estudo servirá como referência para a população da região
metropolitana. O terceiro artigo avaliou as propriedades mecânicas do TS em escolares
pré-adolescentes de 9 anos que sofreram risco de desnutrição pregressa. Um grupo
controle eutrófico da mesma idade foi testado também. Este estudo foi conduzido na
zona da mata de Pernambuco. Os resultados indicaram que o risco de desnutrição
pregressa pode modificar as propriedades do grupo muscular TS, com notadamente
uma redução no torque muscular e um aumento na resistência músculo-tendinosa. Esta
evolução foi atribuída à atrofia muscular e a um atraso no processo de maturação das
estruturas elásticas, respectivamente. Além disso, escolares pré-adolescentes de 9 anos
com risco nutricional mostraram propriedades elásticas similares àquelas de indivíduos
mais jovens da região metropolitana. O quarto artigo analisou o desenvolvimento motor
pelo uso dos testes de habilidades. Para este estudo, desenvolvimento motor fino,
coordenação global e equilíbrio foram testados. O principal resultado do estudo mostrou
um atraso de 10 meses no teste de equilíbrio para os pré-adolescentes do grupo de risco
comparado a sua idade cronológica. Fatores ambientais e biomecânicos foram
considerados para explicar estes atrasos. Estes estudos confirmam o suspeito atraso na
maturação das estruturas elásticas. Uma consideração final pode ser feita: foi mostrado
que o ergômetro de tornozelo dá resultados reproduzíveis e que isto é útil no campo
experimental. Graças a essas medições, foi possível para estabelecer a influência da
desnutrição nos músculos esqueléticos, a qual foi confirmada pelos testes de habilidades
motoras. Os resultados deste trabalho podem ajudar a estabelecer critérios objetivos
para avaliar a desnutrição. Os resultados também podem servir como banco de dados
para estudos de seguimento do desenvolvimento dos músculos esqueléticos em crianças
desnutridas.
Palavras-chave: desnutrição; biomecânica muscular; habilidade motora
ABSTRACT
The present thesis investigated the impact of the nutritional state on skeletal
muscle mechanical properties and motor abilities performance in prepubertal
schoolchildren of the rural zone of Pernambuco. To do so, a transportable ankle
ergometer device was used, allowing the characterization of the ankle plantar flexor
muscles in terms of contractile and elastic properties. Motor ability was achieved by
using a motor development scale, already validated for Brazilian children. The
presentation of the thesis will be done in a review of the literature, followed by four
original articles. The first article described a reproducibility study of musculotendinous
stiffness, achieved by the use of the quick-release method. The second article is a
validation study in euthrophic prepubertal children (ages 7 to 9 years) in the Northeast
of Brazil. This study shows the age related evolution of contractile and elastic properties
of the triceps surae (TS) muscle group, showing notably an increase in torque and a
decrease in musculotendinous stiffness with age. This evolution had been already
reported in French prepubertal children. The result of this study will serve as a
metropolitan city reference population. The third article evaluated the mechanical
properties of the TS in 9 years old prepubertal schoolchildren suffering from risk of
early malnutrition. A control euthrophic group of the same age was also tested. This
study was conducted in the rural zone of Pernambuco. The results indicated that risk of
early malnutrition can modify the mechanical properties of the TS muscle group, with
notably a reduction in muscle torque and an increase in musculotendinous stiffness.
This evolution was notably attributed to muscle atrophy and a delay in the maturation
process of elastic structures, respectively. Indeed, 9 years old malnourished prepubertal
children showed elastic properties similar to those of their younger counterparts of the
metropolitan city. The fourth article analyzed the motor development by using motor
ability tests. For this study, fine motor development, global coordination and balance
was tested. The main result of the study showed a delay of 10 months in the balance test
for the prepubertal children of the risk group compared to their chronological age.
Biomechanical and environmental factors were put forward to explain this delay. This
study confirms the suspected delay in maturation of elastic structures. A final
consideration can be made: it was shown that the transportable ankle ergometer device
gives reproducible results and that it is useful in field experiments. Thanks to these
measurements, it was possible to establish the influence of malnutrition in skeletal
muscles, which was confirmed by the motor ability test. The results of this work can be
helpful in the establishment objective criteria to evaluate malnutrition. The results can
also serve as basic data for follow-up studies of the development of skeletal muscles in
malnourished children.
Key-words: malnutrition; muscle biomechanics; motor ability
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1
Pirâmide do desenvolvimento motor 19
Figura 2
Representação da estrutura do músculo esquelético 24
Figura 3
Modelo muscular a três componentes 27
Figura 4
Representação do ergômetro de tornozelo transportável 42
Figura 5
Vista frontal do pedal 43
Figura 6
Unidade diretora do ergômetro 44
Figura 7
Osciloscópio digital 44
Figura 8
Eletromiógrafo 44
Figura 9
Eletroestimulador 45
Figura10
Assepsia da pele 46
Figura11
Colocação dos eletrodos 46
Figura12
Verificação dos ângulos articulares 47
Figura13
Fixação no pedal 47
Figura14
Posicionamento na cadeira 47
Figura15
Representação da avaliação 48
Figura16
Prova de motricidade fina 51
Figura17
Prova de motricidade global 51
Figura18
Prova de equilíbrio 52
Figura 19
Prova de lateralidade 52
LISTA DE ABREVIATURAS
WHO World Health Organization (Organização
Mundial de Saúde)
DM Desenvolvimento motor
SN Sistema nervosa
GH Growth Homone ( hormônio do crescimento)
UM Unidade motora
CC componente contrátil
CES Componente elástico em série
CEP Componente elástico em paralelo
EDM Escala de desenvolvimento motor
ACS Agente Comunitário de Saúde
CNRS Centro Nacional de Pesquisas Espaciais
UTC Universidade de Tecnologia de Compiégne
Fmáx Força máxima
EMG eletromiógrafo
Ag prata
AgCl Cloreto de prata
TA tibial anterior
TS tríceps sural
SOL solear
CVM contraction voluntary maximal ( contração
voluntária máxima).
CT contraction time (tempo de contração)
HRT half relaxation time (tempo de médio
relaxamento)
Pt pico de torque
IC idade cronológica
IMG idade motora geral
QMG quociente motor geral
SImt índice de resistência musculotendinous
(índice de resistência músculo-tendínea)
N Newton
Nm Newtometer(newtometro)
QR quick –relaease (liberação rápida)
CV coeficiente de variação
SEM standard error mean(média do erro padrão)
SUMÁRIO
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
LISTA DE ABREVIATURAS
RESUMO
ABSTRACT
1 APRESENTAÇÃO
12
2 REVISÃO DA LITERATURA
1 Crescimento e desenvolvimento 16
2 Desenvolvimento motor
2.1 Modelos Teóricos na Compreensão do Desenvolvimento motor
2.2 Conceitos Fundamentais
17
3 Fatores nutricionais 20
4 Sistema Muscular
4.1Considerações Anatômicas e Fisiológicas
4.2 Propriedades Mecânicas Musculares
4.3 Plasticidade das Fibras Musculares
23
5 Repercussões da desnutrição sobre o sistema locomotor 33
HIPÓTESES
37
OBJETIVOS
38
MÉTODOS
39
4 RESULTADOS – ARTIGOS ORIGINAIS
4.1 ARTIGO 1
56
A reproducibility study on musculotendinous stiffness quantification using , a
new transportable ankle ergometer device.
4.1 ARTIGO 2
69
Mechanical properties of prepubertal children in the Northeast of Brazil: A
validation study
4.2 ARTIGO 3
92
Mechanical properties of the plantar flexor muscles in prepubertal children with
differents nutritional status
4.3 ARTIGO 4
116
Evaluation of motor abilities in prepubertal children with indicator of risk to
early malnutrition.
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
143
6 REFERÊNCIAS
146
7 ANEXOS
162
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades....
Apresentação
12
1 APRESENTAÇÃO
Embora a desnutrição infantil tenha sido nos últimos anos expressivamente
reduzida no Brasil, ainda existem crianças que sofrem suas conseqüências tardias.
Entretanto, os métodos para diagnóstico destas conseqüências apresentam limitações.
Um dos meios recomendados pelos órgãos nacionais e internacionais para
avaliar o estado nutricional é a antropometria. Porém, o registro antropométrico
rotineiramente usado nas unidades de saúde, se por um lado apresenta a vantagem de ser
um método de baixo custo e de simples utilização, por outro possui a desvantagem de
não identificar outras deficiências.
Alterações do estado nutricional podem afetar muitos aspectos da saúde da
criança, incluindo o crescimento e desenvolvimento, atividade física e resposta a
doenças. A literatura mostra alguns estudos que avaliam o impacto negativo da
desnutrição sobre o desempenho cognitivo em crianças mais jovens, mas poucos são
aqueles que focalizam o desempenho motor. Dos trabalhos disponíveis, a maioria se
baseia em escalas estrangeiras.
Sabe-se que os desvios nutricionais adquirem maior gravidade quando ocorrem
em crianças mais jovens. Porém, é durante a idade escolar, onde as habilidades motoras
e cognitivas são mais complexas e solicitadas, que a adequação nutricional irá
influenciar positiva ou negativamente o desempenho desse indivíduo.
Observa-se uma limitação de dados na literatura a respeito de pesquisas
relacionadas à nutrição na idade escolar, além da utilização de métodos que oferecem
avaliações limitadas desta população. Tais constatações, oriundas de uma revisão da
literatura utilizando os bancos de dados MEDLINE, LILACS e SCIELO, compreendendo
o período de 1938 a 2008, acerca dos processos de crescimento e desenvolvimento, a
influência do estado nutricional e as distintas repercussões no organismo, originaram
algumas reflexões.
A primeira delas foi em relação às várias evidências das alterações fisiológicas
no Sistema Nervoso conseqüente à desnutrição, tanto em animais quanto em humanos, e
a escassez de dados referentes a outros sistemas.
A segunda reflexão baseou-se na limitação diagnóstica dos métodos de avaliação
rotineiramente utilizados para classificação nutricional, bem como, do número limitado
de estudos direcionados à idade escolar.
Finalmente, uma terceira reflexão deveu-se às evidências em estudos experimentais
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades....
Apresentação
13
sobre conseqüências da desnutrição no comportamento muscular, atividade
neuromecânica e desenvolvimento da atividade locomotora, contrastando com um
número limitado de estudos envolvendo humanos. Questionou-se sobre as possíveis
repercussões sobre o desenvolvimento de indivíduos que vivem em ambientes
desfavoráveis.
Nesse particular, ao longo dos anos os estudos desenvolvidos no Laboratório de
Fisiologia da Nutrição Naíde Teodósio – LAFFINT, têm trazido achados importantes
sobre a desnutrição durante o período crítico, em ratos, no desenvolvimento somático e
sensório-motor e no padrão comportamental.
A partir de 2003, pesquisadores dos Departamentos de Nutrição e de
Fisioterapia da Universidade Federal de Pernambuco, em conjunto com docentes da
Universidade de Tecnologia de Compiègne – França (UTC), iniciaram o trabalho numa
linha de pesquisa para avaliar as propriedades biomecânicas da musculatura esquelética
em animais submetidos à desnutrição precoce. Tal proposta abriu para o grupo de
pesquisa Nutrição Neuropsicofarmacologia e Imunidade (NNI) novas perspectivas de
linhas de trabalho. O fortalecimento da parceria permitiu o surgimento do Laboratório
de Estudos em Nutrição e Instrumentação Biomédica- LENIB, localizado no
Departamento de Nutrição da UFPE, o qual foi inaugurado em 11/12/2006.
Além de pesquisas utilizando modelos animais, a UTC também possui uma
linha de pesquisa voltada para identificação de propriedades mecânicas nos músculos
esqueléticos de crianças, adolescentes e adultos utilizando-se de um instrumento
denominado Ergômetro de Tornozelo. O referido instrumento proporciona a avaliação
qualitativa e quantitativa das propriedades elásticas e contráteis do músculo e traz à
nossa realidade uma nova ferramenta de avaliação para a população infantil,
notadamente atingida por insultos nutricionais em nossa região.
O intercâmbio entre as equipes brasileira e francesa possibilitou a elaboração de um
equipamento adaptado, o Ergômetro de Tornozelo transportável (Bio2M ®, France),
protótipo especialmente desenvolvido para avaliação em crianças. Além de ter
favorecido o aperfeiçoamento da técnica e do equipamento empregado, o equipamento
possibilitou a avaliação de indivíduos em campo. Conseqüentemente, uma avaliação
cada vez mais precisa do sistema muscular.
Inicialmente foi realizado um estudo de reprodutibilidade com adultos jovens do sexo
masculino, a fim de verificar a capacidade de avaliação do Ergômetro de Tornozelo
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades....
Apresentação
14
transportável. Os resultados do mesmo foram descritos em forma de artigo, intitulado
“Quantification of musculotendinous stiffness using a new transportable ankle
ergometer device”, o qual foi aceito para publicação em forma de Short Communication
pelo Journal of Biomechanics.
Uma vez comprovada a capacidade de avaliação do Ergômetro de Tornozelo, foi
necessário submetê-lo a uma validação específica realizando um estudo piloto com
crianças, finalidade para a qual o instrumento foi especialmente desenvolvido. Tal
estudo foi realizado na cidade do Recife, com crianças eutróficas de 7 a 9 anos de idade.
Através deste estudo, tornou-se possível além da validação do instrumento para uso em
crianças, a definição da faixa etária a ser avaliada no estudo final sobre os efeitos da
desnutrição precoce. Seus resultados possibilitaram a elaboração do artigo “Mechanical
properties of prepubertal children in the Northeast of Brazil: A validation study”,
submetido à publicação no Brazilian Journal of Biomechanics.
O conhecimento produzido através desses estudos embasou alguns
questionamentos sobre o comportamento das propriedades mecânicas e
desenvolvimento das habilidades motoras em crianças de diferente classificação
nutricional na idade escolar. Traçou-se a seguinte pergunta condutora:
- As crianças poderiam ter suas propriedades musculares afetadas quando
submetidas a condições de risco, problemas de saúde e nutrição, conforme se observa
na Zona da Mata de Pernambuco?
A fim de responder esse questionamento, delineou-se o seguinte objetivo:
- Analisar as propriedades mecânicas dos músculos flexores plantares em
escolares classificados como risco nutricional, comparando-as com crianças eutróficas,
verificando a influência exercida pelo estado nutricional.
Por tais motivos, decidiu-se realizar esta investigação em escolares da Zona da
Mata do Estado de Pernambuco, região que tem como principal atividade econômica a
monocultura açucareira e que apresenta condições precárias de vida da sua população,
tornando-a mais exposta aos problemas de saúde e nutrição. No período de fevereiro de
2007 a abril de 2008, a equipe de trabalho se deslocou para a cidade de Gameleira, Zona
da Mata Meridional do estado de Pernambuco.
Durante esse período seria necessário localizar os participantes deste estudo.
Alguns problemas se apresentaram como dificuldade para localização da amostra
pretendida, como dificuldade de acesso devido às condições climáticas, e mudança de
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades....
Apresentação
15
endereço residencial dentro do mesmo município e entre cidades vizinhas. A equipe
contou com o apoio das Secretarias da Saúde e Educação do Município de Gameleira,
que disponibilizou Agentes Comunitários de Saúde (ACS) para participar da busca em
domicílios e escolas da zona urbana e rural (engenhos) , com objetivo de localizar o
maior número de participantes. Além disso, uma sala foi disponibilizada na sede da
Secretaria de Saúde, para a montagem do “laboratório de campo” e realização das
avaliações biomecânicas.
Os resultados desta pesquisa são apresentados no artigo original intitulado
“Mechanical properties of the plantar flexor muscles in prepubertal children with
differents nutritional status” a ser submetido a publicação.
Em posse da informação de que o estado nutricional da criança pode influenciar
seu desempenho muscular, além de cognitivo e/ou motor segundo a literatura, traçou-se
a seguinte pergunta condutora:
- Escolares expostos precocemente a fatores de risco nutricionais podem
apresentar comprometimento no desempenho das habilidades motoras?
Com a finalidade de responder este questionamento, delineou-se o seguinte
objetivo:
- Investigar a associação entre o estado nutricional e o desempenho das
habilidades motoras em escolares.
Os resultados desta pesquisa são apresentados no artigo intitulado “Evaluation
of the motor abilities in prepubertal children with and without risk malnutrition”,
submetido à publicação no Child Development.
Após os artigos, apresenta-se neste manuscrito o capítulo referente às
considerações finais e recomendações.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Revisão da Literatura
16
REVISÃO DA LITERATURA
1.0 CRESCIMENTO E DESENVOLVIMENTO
A seqüência de modificações físicas e funcionais que ocorrem no indivíduo
desde a concepção, durante a vida uterina e depois do nascimento, corresponde ao
processo de crescimento e desenvolvimento (Martell et al., 1979).
Pode-se dizer assim que o crescimento do ser humano é um processo dinâmico e
contínuo que ocorre desde a concepção até o final da vida, e se expressa pelo tamanho
corporal (Jordán, 1988; WHO, 1995; Ministério da Saúde, 2002).
Enquanto o crescimento significa aumento físico do corpo, podendo ser
mensurado em gramas ou centímetros, o desenvolvimento compreende um aumento da
capacidade do indivíduo em realizar funções mais complexas (Marcondes et al., 1994)
Entretanto, apesar do crescimento e desenvolvimento serem descritos como
fenômenos diferentes na sua concepção biológica, ambos são paralelos em seu curso e
integrados em seu significado (Marcondes, 1994). Ambos estão sujeitos às influências
intrínsecas (orgânicas) e extrínsecas (ambientais), que podem proteger ou comprometer
a expressão do potencial genético do indivíduo (Smith et al., 1976; Tanner, 1985).
A influência do ambiente ocorre desde a vida intra-uterina até a idade adulta, deste
modo, o crescimento fetal entre a concepção e o nascimento é influenciado por fatores
genéticos, neuroendócrinos e ambientais em geral (Tanner, 1990). Após o nascimento, o
meio ambiente apresenta uma contínua variabilidade, o que obriga o indivíduo a uma
constante adaptação fisiológica: quanto mais jovem o indivíduo, mais dependente e
vulnerável em relação ao ambiente (Ministério da Saúde, 2002). Esta afirmação se
reveste de maior importância ao se levar em consideração que, no início da vida, grande
quantidade de eventos celulares e rápida multiplicação celular de tecidos e órgãos estão
ocorrendo, sendo este período denominado como período crítico de desenvolvimento
(Dobbing, 1970; Smith, 1977; Wilson et al, 1988).
Embora a definição de período crítico de desenvolvimento esteja relacionada
principalmente ao Sistema Nervoso, a literatura demonstra a existência de “períodos
críticos” específicos no desenvolvimento de várias funções orgânicas (Resnick et al,
1979; Arora e Rochester, 1982; Brunser, 1990; Paixão et al, 2001; Marinho et al, 2004).
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Revisão da Literatura
17
No homem, este período inicia-se no terceiro trimestre do desenvolvimento intra-
uterino, continuando-se por dois a quatro anos após o nascimento (Morgane et al.,
1978).
É também no início da vida que uma série de habilidades está sendo adquirida,
no desenvolvimento motor (DM) e cognitivo.
2 DESENVOLVIMENTO MOTOR
2.1 Modelos Teóricos na Compreensão do Desenvolvimento Motor
O desenvolvimento humano em geral possui características intrigantes, e o
motor em particular, levou muitos autores a se empenharem em compreendê-lo
Os precursores de estudos sobre o desenvolvimento motor basearam seus
estudos apenas em observações de lactentes e crianças, sem descrições específicas,
exames ou mensurações que permitissem quantificar os resultados (Clark e Whitall,
1989).
Em meados da década de 20, os estudos de Gesell e McGraw descreveram em
seu estudo o comportamento na primeira infância, o qual resultou na elaboração da
hipótese maturacional, onde a relação entre estrutura (desenvolvimento e maturação do
SN) e função (relacionada ao sistema) foi a questão central (Roberton, 1989). Esses
estudiosos admitiam que o DM obedecia a uma seqüência hierárquica e invariável, na
dependência da maturação do córtex cerebral (Connoly, 1986; Fonseca, 1988;Clark e
Whitall, 1989).
Entre 1946-1970, os pesquisadores se preocuparam em conhecer mais
especificamente as modificações da resposta motora em função da idade (Fonseca,
2002).
Durante o período de 1970-1985, surgiram estudos orientados para a
compreensão do processo de aprendizagem e desenvolvimento dos movimentos, na
tentativa de melhor descrevê-lo (Fuchs e Zaichkowsky, 1986).
Finalmente chegou-se a uma tendência mais seguida atualmente, denominada de
Teoria dos Sistemas Dinâmicos, a qual tem por objetivo atribuir novos conceitos e
explicações às transformações motoras ao longo da vida. Tal abordagem descreve o DM
como um processo descontínuo e não linear, no qual o organismo é capaz de se auto-
organizar em situações e contextos específicos para adquirir habilidade motora (Fonseca,
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Revisão da Literatura
18
2002; Gallahue e Ozmun, 2003). Foram introduzidos novos métodos de investigação
para análise e interpretação dos movimentos, levando-se em consideração o ambiente, a
tarefa executada e a biomecânica do DM nos diversos grupos etários e em
circunstâncias diferentes (Connoly, 2000; Fonseca, 2002).
2.2 Conceitos Fundamentais
Uma das características do DM é que a motricidade fisiológica é marcada por
similaridade e diversidade intra e inter- individual na seqüência do desenvolvimento
(Connoly, 1986). Trata-se de uma contínua alteração no comportamento ao longo da
vida, que acontece por meio das necessidades da tarefa, da biologia do indivíduo e do
ambiente em que ele vive, sendo viabilizado pelo processo evolutivo biológico e social
(Fonseca, 1988).
Enquanto anteriormente era consenso que o DM ocorria por inibição e/ou
facilitação de reflexos neonatais para que o padrão motor pudesse se estabelecer,
atualmente se considera o comportamento precoce como sendo pré-funcional (Connoly,
1986; Manoel, 2000). Essa forma imatura de comportamento motor se aperfeiçoa à
medida que a criança se locomove e entra em contato com o seu ambiente (Fonseca,
1988). A infância é assim caracterizada pela aquisição de amplo espectro de habilidades
motoras, onde em cada idade o movimento toma características significativas e repercute
no desenvolvimento da criança (Clark e Whitall, 1989; Santos et al., 2004)
Com o avanço da idade as proporções corporais mudam, requerendo
reorganização de todos os sistemas, e influenciando o desenvolvimento das habilidades
motoras e do comportamento motor (Haywood, 2004; Caetano et al., 2005). Tais
habilidades podem ser divididas em 3 categorias de movimentos: estabilizadoras
(equilíbrio e sustentação), locomotoras (mudanças de localização) e manipulativas
(apreensão e recepção de objetos); estas categorias de acordo com cada faixa etária, se
apresentarão em fases diferentes (Manoel, 2000; Gallahue e Ozmun, 2003).
Durante a primeira infância (2-6 anos), a criança apresenta as habilidades
percepto-motoras em pleno desenvolvimento, mas confunde direção, esquema corporal,
temporal e espacial (Andrade, Luft e Rolim, 2004).
Na segunda infância (6-10 anos) apresentam preferência manual e já estão
estabelecidos os mecanismos perceptivos visuais, havendo transição das habilidades
fundamentais para as refinadas (Gallahue e Ozmun, 2003).
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Revisão da Literatura
19
É na idade pré-escolar que a base para as habilidades motoras globais e finas é
estabelecida, onde as crianças aumentam o seu repertório motor (Clark, 1994; Manoel,
1984; Connoly, 2000; Pappalia, 2000). É durante a segunda infância a estabilidade dos
mecanismos perceptivos visuais e instalado período de transição, permitirão a criança
chegar à idade escolar com repertório motor suficiente para lidar com habilidade de
demanda básica em casa e no ambiente escolar (Handerson e Sugden, 1992).
O desenvolvimento do domínio corporal é um dos fatores fundamentais no
processo de aprendizagem do ser humano, em especial no período em que está na escola
(Negrine, 1986; Freire, 1989). Entende-se por motricidade global, um conjunto de
movimentos coordenado por grandes grupos musculares, enquanto que a motricidade
fina relaciona-se à atividade manual com emprego mínimo de força (Rosa Neto, 2002).
No decorrer da vida, é necessário ajustar, compensar ou mudar, a fim de obter, melhorar
ou manter a habilidade, essas mudanças ocorrem numa escala de tempo, de meses, anos
ou décadas, figura 1(Pappalia e Olds, 2000; Caetano et al., 2005).
Figura 1 Pirâmide do Desenvolvimento Motor
Fonte: Gallahue, 1989.
A capacidade de movimentar-se das crianças é essencial para que elas possam
interagir apropriadamente com o meio ambiente em que vive. No entanto, a influência
de diferentes estímulos pode causar dissociação entre a fase de desenvolvimento e a
Especialização
ADULTO
Habilidades de
Transição
ADOLESCÊNCIA
Barreira da Eficiência
Movimentos Fundamentais
2- 7 ANOS
Movimentos Rudimentares
ATÉ 2 ANOS
Movimentos Reflexos
NEONATAL
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Revisão da Literatura
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faixa etária (Newell, 2003). Sendo assim, o comportamento motor na infância
apresenta-se como um importante indicativo do desenvolvimento global da criança, e é
sobre a infância que se concentra a maioria dos estudos (Clark e Whitall, 1989; Whitall,
1995; Connoly, 2000).
Para possibilitar a avaliação do DM nas diferentes faixas etárias, foram
desenvolvidos diversos testes, os quais estabelecem o comportamento de normalidade
do DM, como parte dos estudos do crescimento (Gallahue, 1989).
Apesar disso, ainda existe uma grande dificuldade para a interpretação das
informações relacionadas às avaliações do DM, visto que os resultados dos testes
envolvem uma multiplicidade de fatores como: aspectos culturais e ambientais , além
dos processos de crescimento, desenvolvimento e maturação (Guedes e Guedes, 1997)
Todavia, outros fatores podem interferir nos resultados obtidos, a familiarização
com as tarefas motoras exigidas nos testes, a interação dos fatores genéticos do
indivíduo com o ambiente e características étnicas (Malina e Bouchard, 2002).
Entre esses fatores, destaca-se a nutrição, tomando como base algumas pesquisas
realizadas em países em desenvolvimento as quais têm demonstrado associação entre o
DM, estado nutricional e suituação sócio-econômica da família (Halpern, et al., 1996).
3 FATORES NUTRICIONAIS
O estado de nutrição normal ou patológico, traduz o nível de equilíbrio ou
desajuste entre biológicos e sociais (Batista-Filho, 1996).
Dentre os fatores biológicos destacam-se a prematuridade, o baixo peso ao
nascer, as anomalias congênitas, os distúrbios nutricionais e infecções recorrentes
(Miranda, et al., 2003). Quanto aos fatores sociais, são as condições inadequadas do
ambiente doméstico e as relações intra-familiares problemáticas que se destacam (Paula,
2001). Os fatores ambientais, se por um lado podem trazer mais influências no primeiro
ano de vida, após este período serão os fatores sociais que acabam por exercer maior
influência negativa sobre o desenvolvimento infantil (Halpern, et al., 2002)
Problemas nutricionais incidindo durante o período crítico, podem alterar o
padrão dos eventos celulares, com conseqüências deletérias para a aquisição de padrões
fisiológicos maduros do organismo (Resnick et al, 1979; Noback e Eisenman, 1981;
Borba et al, 2000).
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A relação entre a o estado nutricional precoce e repercussão na vida adulta tem
despertado o interesse de pesquisadores há algumas décadas (Davison e Dobbing, 1968;
Forsdahl, 1977; Barker et al, 2002; Hales e Ozanne, 2003). Inicialmente, foi
demonstrado que o tamanho de ratos adultos estava relacionado ao seu estado
nutricional durante o período de lactação (Widdowson e McCance,1960). Em relação
aos humanos, evidências epidemiológicas, indicaram que a desnutrição durante os
períodos fetal e infância predispões o indivíduo adulto a doenças como Diabetes
mellitus tipo II, hipertensão e hiperlipidemia (Forsdahl, 1977; Barker e Osmund, 1986;
Barker et al., 1989; Hales et al., 1991)
Tomando como base essas observações, atribuiu-se esses efeitos a um processo
que foi denominado como programação (Programming), onde um estímulo ambiental
durante o período crítico de desenvolvimento, tem efeito adaptativo sobre estruturas e
funções orgânicas (Hales e Barker, 1992; Lucas, 1999; Barker et al., 2002). O fenômeno
determinou a formulação da hipótese da influência fenotípica, Thrifty Phenotype
hypothesis, (Hales, 1992; Barker, 1998), que postula que o organismo se adapta a um
milleu intra-uterino adverso otimizando a utilização de nutrientes para assegurar sua
sobrevivência (Hales e Barker, 1992). Portanto, se houver aumento na disponibilidade
de nutrientes após o período critico, o organismo poderá apresentar alterações
metabólicas, atualmente bastante associadas à obesidade e diabetes tipo II (Hales e
Barker, 1992).
A hipótese expande a idéia enunciada pelo período crítico do desenvolvimento,
propõe uma programação do padrão metabólico do organismo e fornece elementos para
entender a origem de determinadas patologias com proporções epidemiológicas
(Ozanne e Halles, 1999).
Em animais já foram observados alterações somáticas, fisiológicas, locomotoras
e comportamentais em conseqüência da desnutrição precoce durante a vida fetal e
neonatal (Law, 1996; Barreto-Medeiros et al, 2004, Barros et al, 2006).
Estudos em humanos realizados na população infantil, observaram que a
desnutrição em estágios vulneráveis pode levar às seqüelas neurológicas a longo prazo,
atraso no desenvolvimento da linguagem e na motricidade fina (Dobbing,
1970;Grantham- McGregor et al, 1987). Tais observações demonstram que, mesmo o
organismo lançando mão de estratégias que concentrando o fluxo de nutrientes para
órgãos críticos como o cérebro, em detrimento dos tecidos periféricos e músculos, num
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mecanismo chamado de isolamento funcional, o mesmo não deixa de ser afetado pela
desnutrição (Sawaya et al., 2005).
De um modo geral, os efeitos da desnutrição serão maiores quanto mais
precoces, severa e duradoura ocorrer à agressão (Marcondes et al., 1976; Morgane et
al., 1993). Nesse particular, alguns estudos demonstram uma correlação significativa
entre o baixo peso ao nascer e uma maior susceptibilidade às limitações do potencial de
crescimento e desenvolvimento, principalmente quando o recém-nascido permanece em
ambiente pouco estimulante até a idade adulta (Santos-Medeiros, 1995; Popkin et al.,
1996; Rissin, 2003).
Há ainda alguns autores que relacionam desnutrição à prematuridade, onde o
tamanho reduzido do corpo é considerado como fator que influencia o DM, sobretudo
na aquisição de motricidade fina, comprometendo tanto a escrita e o desempenho
acadêmico, quanto à execução de atividades diárias (Bénéfice, 1990; Platinga et al.,
1997; Jongman et al., 1996).
O déficit estatural expressa, na maioria das vezes, a desnutrição de caráter
cumulativo, sendo associada ao aumento de risco de morbidade, mortalidade, retardo de
DM e capacidade física reduzida (Monteiro, 1996).
Enquanto o deficit estatural se mostra como uma conseqüência a longo prazo,
uma “ primeira linha de defesa” da criança desnutrida é a redução da capacidade física.
A mesma pode funcionar como estratégia para conservar energia, restringe a exploração
do ambiente e leva ao atraso no DM (Ferro-Luzzi, 1987;Spürr e Reina, 1987 ).
Desse modo, vem aumentando o interesse em avaliar o estado nutricional da
população infantil em decorrência dos prejuízos que a desnutrição acarreta ao DM
(Guardiola et al., 2001).
Porém, os estudos disponíveis atualmente levam pouco em consideração as
interrelações de fatores, e em sua maioria são quase exclusivamente voltados à
maturação do SN, deixando de lado o papel exercido pelo sistema muscular na geração
de força mecânica, a qual permite o deslocamento segmentar e global do corpo (Thakur,
2004).
O sistema muscular esquelético está constantemente reagindo às mudanças
ambientais e pode alterar temporariamente o seu metabolismo em resposta à
perturbação de curto prazo ou reorganizar características metabólicas e funcionais para
estabelecer adaptações a longo prazo (Noble et al., 2004).
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4 SISTEMA MUSCULAR
4.1 Considerações Anatômicas e Fisiológicas
Em homens e mulheres adultos saudáveis, o sistema músculo-esquelético
corresponde à metade do peso corporal (Daly, 2004). Este sistema determina a
habilidade para locomoção, a qual durante a evolução tem sido de crucial importância
para sobrevivência do indivíduo (Rauch,2001).
A origem precoce da composição do corpo e desenvolvimento músculo-
esquelético torna-se aparente na vida embrionária, quando ossos e músculos
desenvolvem-se da camada mesodérmica, diferenciando-se em dermátomos contendo
precursores de células ósseas e musculares no primeiro trimestre de vida intra-uterina
(Daly,2004).
Muito cedo na embriogênese se observa a primeira indicação de miogênese, o
alongamento dos núcleos e dos corpos celulares das células mesenquimais ao se
diferenciarem em mioblastos, e através da sua fusão surgirá os miotubos (Goss, 1978;
Zajac, 1989).
A partir de uma população não diferenciada de mioblastos formam-se as células
satélites, que permanecem na periferia da célula, sendo importantes para crescimento e
regeneração muscular, quando necessário são ativadas, fixando-se às fibras já existentes
(Hawke e Garry, 2001). Entre a 6ª e 8ª semanas de gestação, formam-se as fibras
musculares primárias, e as secundárias formam-se entre a 8ª e 18ª semanas, porém o
processo de diferenciação, ocorrerá no final da gestação e no período neonatal (Goss,
1978).
Morfologicamente, os músculos esqueléticos são constituídos pelas fibras,
formada por unidades funcionais menores as miofibrilas, são envolvidas uma a uma por
tecido conjuntivo fibroso, o endomísio, em seqüência, estas são agrupadas em feixes de
até 150 fibras formando um fascículo, o qual está envolto pelo perimísio, sendo que
vários fascículos juntos envoltos pelo epimísio formam o músculo como um todo
(Hawke e Garry, 2001; Seale e Rudnicki, 2000).
Histologicamente as fibras musculares são envolvidas pela membrana
plasmática -o sarcolema- formada por dupla camada lipídica. Abaixo do sarcolema
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existe a membrana basal formada por proteínas e filamentos de colágeno (Flück e
Hoppeler, 2003)(Figura 2)
Figura 2 Representação da estrutura do músculo esquelético
Fonte: http://training.seer.cancer.gov/module
anatomy/unit 2 muscle
structure (acessado em 20/12/2007).
Estruturalmente, as fibras musculares esqueléticas são constituídas pelos
sarcômeros, unidades iguais e repetidas delimitadas pela linha Z, dentro dos quais
localizam-se os filamentos protéicos finos e grossos denominado complexo protéico do
sarcômero, os quais além de permitir a contração, estão relacionados à organização e
coesão da fibra (Schiaffino e Reggiani, 1996).
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Esses filamentos protéicos conferem o aspecto estriado ao músculo esquelético,
exercem funções diferenciadas e formam a unidade funcional da fibra o sarcômero
(Kenny-Mobbs, 1985). Os filamentos finos são formados por actina, tropomiosina,
troponina e tropomodulina, enquanto os grossos são representados pela miosina e as
proteínas C, H, M e miomesina, tornando o músculo a principal reserva de proteína do
corpo (Malina e Bouchard, 2001; Schiaffino e Reggiani, 1996; Rauch, 2001).
Através da adição de sarcômeros ocorre o crescimento longitudinal do músculo,
geralmente nas extremidades das fibras musculares, sendo o aumento no diâmetro
muscular uma conseqüência da adição de novas miofibrilas (Goss, 1978).
Quanto à classificação dos tipos de fibras musculares, dependem de critério
histoquímico, contrátil ou metabólico ou da combinação de critérios para classificá-las
(Malina e Bouchard, 1991; Botinelli e Reggiani, 2000). As fibras são heterogêneas no
tamanho, metabolismo e função contrátil, o que permite uma grande variedade de
funções de acordo com a composição das mesmas e alterações durante o processo de
crescimento e desenvolvimento (Botinelli e Reggiani, 2000 Scott et al., 2001).
Nesse estudo será considerada a classificação tipo I (contração lenta) e tipo II
(contração rápida).
Comportamento das fibras musculares
As características fisiológicas de nervos e músculos mudam com a idade (Erim
et al., 1999). Os músculos crescem e tornam-se fortes até a idade adulta (Malina e
Bouchard, 2001).
Nos estágios precoces do DM, a estrutura muscular é composta principalmente
de fibras musculares de contração lenta, as quais permitem que a criança execute
movimentos rudimentares e imperfeitos (Pisŏt et al., 2000).
As fibras do tipo I e II aumentam gradualmente em número durante o primeiro
ano de vida pós-natal e seu diâmetro e tamanho aumenta rapidamente com a idade
(Saints-Engelsmann, et al., 2003). Durante o desenvolvimento, a proporção das fibras
rápidas aumenta significativamente de 35% aos 5 anos para 50% aos 20 anos de idade,
permitindo aquisição de habilidades necessárias para realização tarefas mais elaboradas
(Lewell e Downham, 1992; Vogler et al., 1985).
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A área de secção transversa do músculo duplica entre 5 a 20 anos de idade, em
virtude do aumento do diâmetro e densidade da fibra, acompanhada por
desenvolvimento funcional da população de fibras (Smits-Engelsman, et al., 2003).
O aumento no diâmetro está aparentemente relacionado à função ou intensidade
de carga a qual o músculo é submetido durante o crescimento, de modo geral, enquanto
a fibra está se alargando, também está crescendo em comprimento. (Goss, 1978; Pisŏt et
al., 2000).
Quanto à proporção da massa muscular no corpo como um todo, estima-se,
através de estudos de dissecação, que corresponda entre 23% e 25% do peso corporal ao
nascimento, e em torno de 40% na vida adulta (Malina e Bouchard, 2001). Os músculos
das extremidades inferiores correspondem a aproximadamente a 40% do peso total ao
nascimento e a 55% na idade adulta (Malina e Bouchard, 2001; Pisŏt et al., 2000).
O desenvolvimento do tipo de fibra pode ser fortemente influenciado pelo
gênero, função do músculo, atividade física entre outros fatores, de modo que durante a
maturação pós-natal do músculo, o momento das mudanças fenotípicas vai depender do
músculo analisado (Elder e Kakulas, 1993).
Além disso, as fibras musculares têm capacidade de alterar suas propriedades
fisiológicas e bioquímicas de acordo com os estímulos a que são submetidas, com o
resultado refletindo na quantidade ou tipo das proteínas musculare. Esta capacidade
adaptativa envolvendo diferentes componentes da fibra denomina-se plasticidade
muscular (Pette, 1998; Pillegaard et al., 2000; Baldwin e Haddad, 2001; Anderson,
2006).
4.2 Propriedades Mecânicas Musculares
O Músculo esquelético tem como unidade estrutural a fibra muscular e como
unidade funcional a unidade motora (Malina e Bouchard, 2001).
A unidade motora (UM) é definida como axônio do motoneurônio e todas as
fibras por ele inervadas (Bertram e Marsh, 1998). A função básica da UM é de
transformar a sinapse recebida pelo motoneurônio em resposta mecânica para o músculo
( Nordin e Frenkel, 1980; Heckman e Enoka, 2003). Desse modo , a menor contração
natural do músculo, corresponde à ativação de uma única UM, embora uma fibra
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muscular seja inervada por um único motoneurônio, cada motoneurônio inerva mais de
uma fibra muscular (Nordin e Frenkel, 1980).
A composição do músculo em tipos de UM depende das características
funcionais do músculo: os que têm predominância de fibras lentas exercem função
estática na manutenção de postura, enquantos os ricos em fibras rápidas participam de
movimentos dinâmicos (Edgerton et al., 1975).
A força produzida pelo músculo durante uma contração voluntária depende do
número de UMs recrutadas e da freqüência com que essas unidades disparam potenciais
de ação (Thomas et al., 1991; Macelfield et al, 1996).
O controle das ações do músculo esquelético no meio ambiente ocorre através
das sua propriedades comportamentais: extensibilidade (capacidade de ser estirado);
elasticidade (alongar e encurtar); irritabilidade (responder a estímulos) e capacidade de
desenvolver tensão (Zajack, 1989).
A mudança no entendimento da função muscular ganhou um grande impulso no
século passado com as análises pioneiras de A. V. Hill através das quais foram definidas
as propriedades contráteis a nível de três componentes (Hill, 1938, 1970). O modelo
proposto os três componentes caracterizados como componente contrátil (CC),
componentes elástico em série (CES) e componente elástico em paralelo (CEP) numa
representação macroscópica do complexo músculo-tendão figura 3 (Shorten, 1987).
Figura 3: Modelo muscular a três componentes (segundo Shorten, 1987)
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Assim o modelo traduz uma representação esquemática definindo
anatomicamente cada componente funcional, bem como esclarece as funções dos
tendões e tecidos conectivos ao redor do músculo, estruturas viscoelásticas que ajudam
a determinar as características mecânicas do músculo (Nordin e Frankel, 1980).
As características pertinentes a cada componentes deste modelo serão descritas a
seguir.
Componente Contrátil (CC)
Localiza-se a nível das pontes de actino-miosina e exerce a função de gerador de
força, convertendo energia química em mecânica (Fox et al., 1993).
A força ou tensão que o músculo exerce varia com o comprimento no qual ele se
encontra quando é estimulado (Nordin e Frankel, 1980). Sempre que ativados os
músculos desenvolvem tensão e tendem a se encurtar, o tipo de resistência exterior
determinará a existência ou não de movimento, classicamente existem três tipos de
ações musculares: concêntrica, excêntrica e isométrica (Komi, 1988).
Ação concêntrica ocorre quando a tensão desenvolvida pelo músculo é superior
à resistência que ele tem de vencer, ocorrendo mudança no comprimento (Edman,
1996). Quanto à ação excêntrica a tensão desenvolvida pelo músculo é inferior à
resistência a ser vencida, apesar do músculo tentar encurtar-se ocorre alongamento das
fibras musculares (Edman, 1996).
A ação é denominada isométrica se a tensão desenvolvida pelo músculo é igual a
resistência que ele tem de vencer; dessa forma o comprimento das fibras musculares
mantém-se essencialmente inalterado (Komi, 1988; Wilson et al., 1996).
A força desenvolvida pelo músculo é maior no chamado comprimento ótimo de
repouso, já que as pontes cruzadas entre actina e miosina são mais numerosas nesta
posição; à medida que o músculo se encurta ocorre diminuição das ligações entre as
proteínas contráteis porque ocorre sobreposição dos filamentos com uma diminuição da
tensão que pode ser desenvolvida (Komi, 1988). Também durante o comprimento
normal de repouso que ocorre a força máxima de contração, o músculo esquelético
contrai-se com rapidez quando não precisa vencer qualquer carga, se houver carga a
velocidade de contração torna-se progressivamente menor à medida que a carga
aumenta (Wilson et al.,1996).
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Quando as fibras musculares se contraem contra uma carga, algumas estruturas
alongam-se ligeiramente quando a tensão aumenta, sendo denominados de componentes
elásticos em série do músculo (Edman, 1996).
Componente Elástico em Série (CES)
Embora os componentes elásticos que formam o CES sejam mostrados fora do
CC, uma porção deles reside dentro deste componente: trata-se da porção ativa,
representada pelas pontes cruzadas de actinomiosina e a parte passiva constituída pelas
estruturas tendinosas do músculo (Nordin e Frankel, 1980). Uma contribuição do
modelo molecular baseada nos estudos de Huxley e Simmons (1971) permitiu
progressivamente a identificação de duas funções separadas ao nível do CES.
Os CES são estruturas responsáveis por acumular energia elástica, atuando como
uma fonte passiva de geração de força (Edgerton et al., 1986; Faro, 1995; Hiujing,
1992).
Alguns autores consideram os tendões as estruturas mais importantes para
quantificar o acúmulo de energia, estando intrinsicamente relacionado com o stiffness da
estrutura tendinosa (Winter, 1979; Ettema e Huijing, 1989; Hoy et al., 1990; Pousson,
Van Hoeckel e Goubel, 1990; Huijing, 1992; Caldwell, 1995). Stiffness, foi
primeiramente definido como sendo a resistência oposta, pelo complexo músculo-
tendão, à deformação devido a um alongamento rápido (Gans, 1982).
A fim de se compreender sobre a função das propriedades elásticas em série foi
necessário o desenvolvimento de métodos, entre os quais o Quick release, que será
utilizado neste estudo. Nesse método o encurtamento muscular deve ser completado
antes que os primeiros reflexos cheguem aos músculos antagonistas e a velocidade deve
estar bem abaixo da velocidade máxima do músculo (Zee e Voight, 2001).
Componentes Elástico em Paralelo (CEP)
A localização estrutural do CEP abrange: sarcolema, envoltórios de tecido
conjuntivo, pontes residuais de actina e miosina e proteínas de conexão. Funciona
opondo resistência ao movimento quando ocorre alongamento muscular (Huijing,
1992).
Tanto o CES quanto o CEP possuem propriedade viscosa , a qual torna possível
o estiramento e o recuo do músculo seguindo um padrão que depende do tempo
(McHugh et al., 1992).
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De modo geral quando um estímulo estático de um grupo muscular é mantido
por certo período de tampo, o músculo sofre um alongamento progressivo, aumentando
a amplitude de movimento das articulações (McCall et al., 1992).
De maneira semelhante, depois que um grupo muscular foi estirado, não recua
imediatamente para seu comprimento de repouso, mas, sofre uma deformação durante
certo período de tempo ( McCall et al., 1996).
4.3 Plasticidade das Fibras Musculares
São vários os estímulos que atuam sobre o músculo esquelético promovendo
alterações fisiológicas e moleculares, dentre os quais: atividade neuromuscular, a
demanda funcional e a influência hormonal (Pette e Staron, 1997; Baldwin e Hadad,
2001).
Além disso, a plasticidade atua na adaptação à variedade do estímulo externo,
incluindo nível habitual de atividade contrátil, estado de carga, oferta de substratos e
condições do meio ambiente (Pette e Staron, 2000). As alterações ocorrem a partir da
reorganização de eventos celulares relacionados a fatores metabólicos e contráteis,
envolvendo respostas da fibra e estruturas associadas (Flück e Hoppeler,2003; Pette e
Staron, 2000; Kim et al., 2005).
Dentre as várias respostas decorrentes de estímulos aplicados sobre o músculo,
temos a transição das fibras, assim, um músculo pode tornar-se mais rápido ou mais
lento conforme o estímulo que está sendo submetido (Staron, 1991; Anderson, 2006).
Plasticidade e demanda funcional
A atividade neuromuscular é capaz de alterar o fenótipo muscular. A ausência de
atividade nervosa irá determinar mudança na fibra muscular, onde os efeitos mais
evidentes promovem a transição das fibras tipo I para tipo II (Staron, 1991). No mesmo
sentido também já foi relatado que músculos de indivíduos com lesão medular podem
sofrer transformação de fibras lentas para rápidas (Lieber, 2002).
Sendo o músculo um dos mais mutáveis tecidos biológicos observa-se respostas
às demandas normais ou alteradas com adaptações morfológicas e funcionais (Gomes et
al., 2004). Desta forma alguns autores verificaram o comportamento das propriedades
mecânicas do ME diante determinadas situações, como a hipoatividade.
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Nesse sentido, experimentalmente em modelos animais utilizando o método de
suspensão de membro proposto por Morey (1979), permitindo a estimulação de uma
carga mecânica e atividade motora do sistema muscular.
No mesmo sentido, foram observadas mudanças semelhantes na composição de
fibras no músculo solear de ratos, após três semanas de exposição à microgravidade
simulda (Canon e Goubel, 1995).
Em outro estudo Canon et al.,(1998), observaram os efeitos da eletroestimulação
de baixa freqüência sobre as propriedades contráteis e elásticas do sóleo de ratos
submetidos à suspensão, constatando recuperação parcial da massa muscular e da
tensão, contribuindo para prevenção de atrofia.
Ainda com relação à suspensão, Almeida- Silveira et al (2000), observaram em
ratos mudanças sobre as propriedades mecânicas do tendão de Aquiles.
Esses dados podem ser confirmados por estudos onde o músculo sóleo,
predominantemente lento, quando imobilizado em posição de encurtamento ou exposto
à condição de hipogravidade, apresentou características de músculo rápido (Delp e
Duan, 1996; Loughna et al., 1990; Staron et al., 1998).
Em relação à hiperatividade, alguns estudos têm mostrado que a mesma induz
mudanças na relação força-velocidade, modificando a isoforma da miosina (Allaf e
Goubel, 1999).
De maneira contrária, o músculo tibial anterior, predominantemente rápido,
apresentou expressão de miosina lenta após eletroestimulação e alongamento
(Goldspink et al., 1992; Delp e Duan, 1996). Essas observações demonstram que
músculos submetidos ao desuso tendem a apresentar maior número de fibras rápidas
(Pette e Staron , 1997; Lieber, 2002).
Embora, a maioria dos estudos tenha sido feita em modelos animais, observa-se
em humanos, perda de massa e força muscular tem sido relatada depois de vôo espacial
e repouso prolongado no leito (Dudley et al., 1992; Lambertz et al., 2001).
Plasticidade e hormônios
No que se refere aos hormônios presentes no organismo, a testosterona,
hormônio tireoidiano, hormônio do crescimento (GH) e insulina são os que mais
promovem adaptações nas fibras musculares (Flück e Hoppeler,2003; Pette e Staron,
2000).
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Os hormônios da tireóide (triiodotireonina e tiroxina) têm grande influência
sobre alterações no fenótipo das fibras, uma vez que a diminuição destes hormônios
leva às mudanças de fibras rápidas para lentas, ocorrendo o contrário quando os níveis
estão aumentados (Pette, 2001; Kadi et al.,1999). Esses dados também foram
confirmados experimentalmente quando ratos foram submetidos a tratamento com
triiodotireonina e foi observado aumento de fibras rápidas (Caiozzzo et al., 1998).
Quanto à insulina , as alterações foram observadas em indivíduos com diabetes
tipo II (Nyholm et al., 1997; Venojarvi et al., 2005; Oberbach et al., 2006). De acordo
com esses autores a diminuição nas fibras lentas e aumento nas fibras rápidas, além de
aumento nas enzimas glicolíticas, sugerindo que ocorre um mecanismo compensatório
na captação de glicose pelo músculo em virtude da alteração no metabolismo da glicose.
Em relação à ação do hormônio do crescimento (GH) é referida por alguns
autores no sentido que o mesmo induz um aumento da concentração e do tamanho das
fibras rápidas, da capilarização e da força muscular (Fluck e Hoppeler, 2003).
Plasticidade muscular diante da desnutrição
Muitos pesquisadores têm investigado mudanças na distribuição de fibras
musculares durante o crescimento pós-natal na maioria das espécies de mamíferos
(Curless & Nilson, 1976; Kugelberg, 1976). Tem sido sugerido que alguns fatores
podem ser correlacionados com diferenciação de fibras nas primeiras semanas do
crescimento pós-natal, incluindo inervação (Rubinstein & Kelly, 1978; Vrbova et al.,
1985).
Alguns trabalhos sobre a histoquímica e a morfologia das fibras musculares têm
avaliado os impactos da desnutrição durante a gestação e o período de aleitamento,
tendo sido demonstrado redução da área de secção transversa (Haltia et al., 1978; Bedi
et al., 1982; Howells et al, 1978; Cavaliere et al, 1996;).
Os danos na estrutura muscular podem levar à diminuição do seu peso (Bedi et
al., 1982; Barros et al., 2004; Toscano et al., 2008), além de alterações nas proporções
relativas aos tipos de fibras musculares (Bedi et al., 1982; Boreham et al., 1988).
Nesse particular foi observado atraso na diferenciação do tipo de fibra muscular,
predominante sobre as fibras rápidas (Haltia et al., 1978; Cavaliere et al., 1996).
Corroborando com esses achados um estudo realizado induzindo a desnutrição no
período gestacional, constatou atrofia seletiva nas fibras rápidas em relação às lentas
(Oliveira, 1999).
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Alguns autores têm proposto que pelo fato das fibras lentas se originarem de
miotubos primários, seriam resistentes às influências ambientais, e sendo uma grande
proporção das fibras rápidas provenientes dos miotubos secundários, apresentariam
maior susceptibilidade aos agravos nutricionais (Dastur et al., 1979; Goodman et al.,
1981; Ward e Stickland, 1991).
5 REPERCUSSÕES DA DESNUTRIÇÃO SOBRE O SISTEMA
LOCOMOTOR
Como foi relatado anteriormente, diversos sistemas orgânicos podem ser
afetados em conseqüência da desnutrição precoce. Relativamente pouco se conhece
sobre as repercussões deste tipo de agressão ao sistema muscular em desenvolvimento.
A literatura demonstra que alguns parâmetros biomecânicos no músculo esquelético em
animais, bem como os efeitos sobre o desenvolvimento neuropsicomotor, podem sofrer
repercussões negativas da desnutrição. Alguns destes estudos serão descritos a seguir.
5.1 Efeitos da Desnutrição sobre a Biomecânica Muscular
Em seres humanos, a maior parte dos eventos que definem as propriedades
funcionais do músculo esquelético ocorre até o final do período pré-natal
(Schamalbruch, 1985).
Na infância, o crescimento físico conduz a um aumento na performance física,
que está relacionado a modificações estruturais e funcionais dos músculos (Blimkie,
1989). Do ponto de vista biomecânico, a força muscular evolui ao longo do crescimento
pré-puberal (Seger & Thorstensson 1994) acompanhando modificações antropométricas
ou a variação do tamanho dos músculos, que favorecerão o desenvolvimento. Na
criança, o tamanho reduzido do corpo pode também levar a mudanças no desempenho
de aspectos biomecânicos por modificar braços e momentos de alavanca e como
conseqüência afetar o desempenho motor (Lackmann e Thelen, 1993).
As mudanças que ocorrem durante esta fase no sistema músculo-esquelético,
também têm levado a um maior interesse sobre estudos a respeito do desempenho de
força muscular e identificação de propriedades biomecânicas musculares em crianças
(Cornu e Goubel, 2001; Grosset et al., 2004).
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34
A desnutrição mesmo imposta por períodos curtos a ratos adultos provocou
alteração sobre as características de tensão, relaxamento e fadiga muscular (Bissonette
et al.,1997). Estudos experimentais recentes demonstraram que a desnutrição precoce
pode afetar as propriedades contráteis e elásticas do músculo. Parâmetros biomecânicos
mostraram-se alterados em ratos desnutridos no período pós-natal, com alterações das
características do CES, aumento dos tempos de contração e meio relaxamento muscular,
além de diminuição de força (Barros et al., 2004). Iduzida na fase gestacional, a
desnutrição levou igualmente a prejuízos sobre a força muscular e alteração nas
características do CES, com efeitos a longo prazo, até a vida adulta (Toscano et al.,
2008).
No cenário internacional, alguns centros têm já buscado seguir esta linha, com
trabalhos voltados à identificação de propriedades mecânicas musculares em crianças
(Cornu e Goubel, 2001; Grosset et al., 2004).
Tal sujeito de estudo, voltado para a população infantil da região Nordeste,
notadamente atingida por erros alimentares e desnutrição (Lima & Osório, 2003), pode
fornecer subsídios tanto para avaliação de saúde quanto para comparação na avaliação
de resultados de intervenções em políticas de saúde e recuperação nutricional.
5.2 Efeitos da Desnutrição sobre o Desempenho das Habilidades Motoras
Alguns efeitos da desnutrição sobre o comportamento locomotor têm sido
experimentalmente demonstrados em modelos animais. Relata-se alterações no
desenvolvimento de funções motoras em ratos submetidos à desnutrição pré ou pós-
natal, com retardo na ontogenia dos reflexos (Smart & Dobbing, 1975; Barros et
al.,2006) e evolução de padrões locomotores (Lynch et al., 1978; Nagy et al., 1977;
Gramsberg & Westerega, 1992; Barros et al.,2006).
Histórias de desnutrição precoce podem estar relacionadas ao atraso no
desenvolvimento psíquico e motor em crianças, sendo exemplos representativos dessa
afirmação os relatos de Ivanovic et al. (1996) e Bénéfice et al. (1999), que
correlacionaram baixos escores escolares e redução de coordenação motora em crianças
desnutridas, respectivamente.
Num estudo comparativo entre pré-escolares do Senegal com e sem história de
desnutrição, foi observado que a desnutrição precoce tem efeito negativo sobre o
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35
desempenho motor e coordenação, levando os autores a concluírem que o meio
ambiente e nutrição podem ter efeitos separados, mas atuam juntos atrasando o
crescimento e o desenvolvimento motor (Bénéfice, Fouère e Malina, 1996).
Também em crianças Senegalesas da zona rural, com idade entre 3 e 5 anos, foi
realizado um estudo com objetivo de verificar a relação entre o estado nutricional e o
desempenho motor. Essas crianças foram acompanhadas durante 1 ano através de testes
de atividades físicas e de habilidades motoras, levando os autores a concluírem que o
grau de desnutrição pode afetar a habilidade no desempenho de trabalho físico além de
comprometer o aprendizado (Bénéfice, 1999).
Todavia, em estudo semelhante realizado em crianças Filipinas os autores
constataram diferenças significativas quanto aos desempenhos perceptivo e motor entre
crianças desnutridas crônicas, porém não houve evidência quanto ao desempenho
cognitivo (Reyes et al., 1990).
Ainda com relação ao DM, foi realizado estudo em crianças brasileiras
eutróficas e com alto risco de desnutrição, entre 1 e 6 anos de idade, residentes na
periferia de Porto Alegre, revelou que embora os dois tenham apresentado atraso no DM
devido às condições ambientais, o atraso foi maior no grupo de risco (Saccani et al.,
2007).
Estudo anterior realizado por Guardiola et al., 2001 entre escolares de
instituições públicas e privadas relacionando o desenvolvimento neuropsicomotor com
o estado nutricional, também observaram maior alteração no grupo nutricionalmente
mais comprometido.
Há também os relatos que apontam para as dificuldades motoras relacionadas à
prematuridade, indicando falhas na coordenação motora fina; os autores ressaltam que
essa alteração pode levar à dificuldade no manejo de objetos que exijam maior destreza
manual, comprometendo tanto a escrita e o desempenho acadêmico quanto à execução
de atividades diárias (Jongmans et al.,1996; Platinga, Perdock e Groot, 1997).
Essa visão é compartilhada por outros autores, os quais observaram que crianças
pré-termo predominam nas famílias de baixa renda, ou seja, além dos problemas
específicos da prematuridade, existe a exposição a ambientes empobrecidos e a
condições como a desnutrição influenciando o desenvolvimento infantil (Ross et al.,
1991). Nesse sentido foi realizado estudo comparativo sobre o desempenho perceptual e
motor entre escolares de família de baixa renda nascidos pré-termo e a termo, onde foi
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observado que a prematuridade contribuiu para que as crianças obtivessem escores
significativamente inferior em todos os testes (Magalhães et al., 2003).
Crianças que possuem carências de estímulos corporais e ambientais poderão
apresentar dificuldades no decorrer de outros estágios de desenvolvimento, sob o risco
de chegar ao período escolar com déficits acumulados em relação às habilidades
mínimas necessárias para que possam adquirir novos comportamentos que lhe serão
exigidos(Lampreia, 1985).
Dessa forma a associação entre desempenho de aquisição motora e nível de
comprometimento nutricional reforça o fato que a desnutrição precoce é um fator de
risco para o desenvolvimento motor.
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HIPÓTESES
Crianças pré-adolescentes que sofreram precocemente condições de risco
nutricional apresentam suas propriedades biomecânicas musculares afetadas quando
problemas de saúde e nutrição ocorrem precocemente.
Crianças pré-adolescentes que sofreram precocemente fatores de risco
nutricionais apresentam comprometimento no desempenho das habilidades motoras.
Paiva, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...... 37
Hipóteses
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OBJETIVOS
GERAL
Avaliar as propriedades biomecânicas de músculos esqueléticos e o desempenho
das habilidades motoras em escolares com diferente classificação nutricional.
ESPECÍFICOS
♦ Avaliar em pré-adolescentes classificados como risco nutricional e eutróficos
em região do Nordeste do Brasil:
o A adaptação de um método de avaliação das propriedades
contráteis e elásticas do músculo esquelético.
o As propriedades mecânicas dos músculos flexores plantares .
o O desempenho das habilidades motoras.
♦ Investigar a influência exercida pelo estado nutricional sobre os parâmetros
acima.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
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3 MÉTODOS
A seguir serão apresentados os procedimentos metodológicos que orientaram o
presente estudo. Estão descritos: (1) caracterização do universo da pesquisa, (2)
caracterização da pesquisa, (3) participantes do estudo, (4) instrumentos e
procedimentos de coleta de dados, (6) análise de dados, (7) tratamento estatístico dos
resultados. (8) limitações do estudo.
3.1 Caracterização do Universo da Pesquisa
O município de Gameleira localiza-se na Zona da Mata Meridional do Estado de
Pernambuco. Possui clima ameno, topografia variada e solo de composição sílico-
argiloso, com área geográfica de 257,72 km. Sua população é de 24.003 habitantes,
sendo 16.603 na zona urbana e 7.340 zona rural. A base da economia é a monocultura
açucareira, a qual também contribui para alta taxa de desemprego coincidente com a
entressafra da cana-de-açúcar, responsável pelas precárias condições socioeconômicas
da maioria da população.
A escolha do Município deveu-se ao fato do Departamento de Nutrição desde
2003 participar de um projeto com linha de pesquisa que envolve a caracterização da
população infantil residente da Zona da Mata Meridional de Pernambuco.
3.2 Caracterização da Pesquisa
O presente estudo é do tipo descritivo de corte transversal, pois visa investigar a
relação entre o estado nutricional e os desempenhos biomecânico e motor em escolares
3.3 Participantes do Estudo
A população-alvo foi delimitada como todas as crianças na faixa etária de 8-9
anos de idade, de ambos os sexos, matriculadas nas escolas municipais desta localidade.
A faixa etária foi escolhida com base em resultados obtidos anteriormente através de um
estudo piloto para validação de um dos instrumentos de avaliação, o Ergômetro de
Tornozelo, realizado na cidade do Recife.
Para viabilizar o estudo e atender aos objetivos propostos tornou-se necessário
analisar o peso, altura e estado nutricional de todas as crianças na faixa etária
pretendida, regularmente matriculada na rede municipal de ensino totalizando 101
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
40
crianças. Em relação à localização das escolas, a maioria dos alunos encontrou-se
matriculada nas escolas da zona urbana, refletindo o que acontece de forma geral com a
população do município.
Para participar da avaliação biomecânica, foram escolhidas intencionalmente 42
crianças (71,12% de meninos e 28,58% de meninas), com faixa etária de 9±2 meses das
escolas de zonas urbana (74%) na zona rural (26%) rural, as quais foram avaliadas
através do Ergômetro de Tornozelo.Cinco crianças foram excluída da amostra por terem
demonstrado apreensão durante o teste.
Para avaliação das habilidades motoras, foram selecionadas 47 crianças (68,1%
meninos e 31,9% meninas) com faixa etária de 9±6 meses, provenientes de escolas das
zonas urbana (76,59%) e rural (23,41%), através da Escala de Desenvolvimento Motor-
EDM (Rosa-Neto, 2002).
Os critérios para escolha da amostra foram a localização da escola; a
concordância da direção das escolas, da Secretaria de Saúde do Município e dos pais
dos alunos na participação do estudo; o espaço físico para aplicação dos testes, sendo os
testes biomecânicos aplicados na Secretaria de Saúde e os testes de habilidades motoras
no ambiente escolar.
Para cumprir estes requisitos, participaram desta fase de estudo os agentes
comunitários de saúde (ACS) do município, os quais foram disponibilizados pela
Secretaria de Saúde e que, segundo sua área de atuação, localizavam as escolas e/ou
domicílios que continham a população pretendida. Uma vez localizada a clientela, era
agendado o horário da avaliação. As crianças compareciam ao local acompanhadas
pelos seus responsáveis e/ou pelos ACS.
3.4 Instrumentos
3.4.1 Dados antropométricos
Para avaliação do crescimento físico, as crianças foram classificadas de acordo
com a relação altura/idade (A/I) e peso/idade (P/I), onde se utilizou como padrão de
referência as tabelas da WHO (2007). O estado nutricional foi calculado usando-se os
dados antropométricos adequados para idade cronológica, considerando o escore Z com
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
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± 2 Desvios-Padrão (DP). Além disso foram também mensuradas a altura sentada e o
perímetro da panturrilha. Para participar da pesquisa foram selecionadas crianças com
estado nutricional de classificação eutrófica ou com indicadores de desnutrição
pregressa, às quais foram designadas como Grupo Eutrófico (E) e Grupo de Risco (R),
respectivamente. Constituíram-se como critérios de exclusão os participantes que
apresentaram classificação de desnutrição atual ou sobrepeso, assim como a presença de
alterações neurológicas, ortopédicas e/ou distúrbios sensoriais (visuais ou auditivos)
evidentes na avaliação.
Procedimentos de Coleta
De forma geral, os procedimentos utilizados para coleta de dados dividem-se em
três grandes áreas: dados antropométricos/estado nutricional, avaliação biomecânica e
avaliação de habilidades motoras.
Dados antropométricos/estado nutricional
a)Peso
Equipamento: Balança digital (Plena
), com intervalo na escala de 100gramas.
Procedimento: Estando a criança descalça e com o mínimo de roupas, colcava-se
em pé sobre a plataforma da balança, com os braços ao longo do corpo e imóvel. O peso
foi registrado em quilos (Kg) e gramas (g).
b) Altura
Equipamento: Estadiômetro portátil (Alturexata
) com régua móvel e intervalo
em milímetros (mm).
Procedimento: sem calçados, a criança foi posicionada de pé sobre a plataforma
do estadiômetro, com calcanhares unidos e extremidades dos pés afastadas; as regiões
glútea, escapular e occipital se apoiavam contra a régua. Deslizava-se a régua até o
cursor tocar na parte superior da cabeça, sem empurrá-lo. Então, fixava-se a régua para
a leitura da medida encontrada.
c) Perimetria da panturrilha
Equipamento: fita métrica metálica com intervalo em centímetros (cm).
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Métodos
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Procedimento: A criança se mantinha em pé com o corpo ereto e a região
correspondente ao maior volume da panturrilha era mensurada.
3.4.2 Avaliação Biomecânica
A avaliação biomecânica foi feita através de um equipamento denominado
Ergômetro de Tornozelo. O suporte técnico para elaboração e construção do ergômetro
foi dado pela Bio2M
- França, a partir de um modelo já usado em indivíduos adultos,
instalado no Laboratório UMR CNRS 6600 da UTC.
Trata-se de um aparelho composto por uma cadeira de assento ajustável às
características antropométricas do indivíduo a ser avaliado e um pedal com ajuste
rotacional (Figuras 4 e 5).
Figura 4 Ergômetro de tornozelo transportável.
1- assento 2 - pedal
1
2
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Métodos
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Figura 5 Vista frontal do pedal
1- ventosa eletromagnética; 2-eixo de rotação; 3-sensor de deslocamento
O ergômetro proporciona a mensuração da força isométrica durante a flexão
plantar em condição estática e das propriedades elásticas da unidade músculo-tendão.
Tal força é medida através célula de carga com capacidade de registro até
500Newtons(N), conectada a uma ventosa eletromagnética com capacidade de força
máxima (Fmáx) de 790N. A capacidade de força da célula garante o estado isométrico
dos músculos. Um Captor de Deslocamento calcula a aceleração a partir do
deslocamento.
A unidade diretora do ergômetro (Figura 6) é conectada ao computador portátil
equipado com um software específico para interpretação e registro dos dados. Além
disso, o ergômetro se conecta a outros instrumentos: osciloscópio, eletromiógrafo e
eletroestimulador (Figuras7, 8 e 9).
O osciloscópio proporciona um retorno visual do sinal obtido durante a
contração voluntária ou involuntária, favorecendo maior interatividade para os
avaliadores e a criança durante o processo de avaliação.
O Eletromiógrafo permite a captação da atividade elétrica muscular, fornecendo
registro numa freqüência de 4Hz para análise posterior.
O Eletroestimulador por Fonte de Corrente Contínua (FCC) permite verificar a
integridade neuro-muscular através da geração do estímulo elétrico em mA
(miliampere).
3
2
1
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Métodos
44
O programa Acquisition 2000 (UTC - França) foi usado para a aquisição dos
dados, controlar todos os processos e registrar as variáveis mecânicas e
eletromiográficas .
Figura 6 Unidade diretora do Ergômetro
Figura 7 Osciloscópio Digital Figura 8 Eletromiógrafo
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Métodos
45
Figura 9 Eletroestimulador
Procedimentos de coleta
Equipamento: Protocolo de avaliação; Ergômetro de Tornozelo transportável
(Bio2M
); computador portátil (Toshiba
); Osciloscópio Digital (Minipa
MO-
11500D- 150MHz); Eletroestimulador (Fonte de Corrente Contínua, elaborado e
construído, conforme especificações fornecidas pela UTC, no Laboratório de Eletro-
Eletrônica do Departamento de Física, da Universidade Federal de Pernambuco);
Eletromiógrafo (EMG System do Brasil
); eletrodos de superfície adesivos
descartáveis (3M
), gaze (Cremer
); fita adesiva (Scotch
); álcool, esponja para
esfoliação, esparadrapo tipo micropore (Cremer
);
goniômetro (CARCI
);
gel para
interface entre pele e eletrodos (CARBOGEL
) e amperímetro digital (Multimeter
).
Procedimentos:
Os dados antropométricos necessários para a avaliação biomecânica de cada
criança foram registrados para proporcionar os ajustes no assento e pedal antes da
avaliação. Com a criança em pé mantendo-se ereta, foram mensuradas com fita métrica
(cm) as distâncias entre: região trocânter-maléolo externo; interlinha da perna–maléolo
externo; maléolo externo-solo; maléolo externo-calcanhar; calcanhar – hálux. Após os
registros, os valores eram submetidos a uma tabela de conversão a fim de se proceder
com os ajustes do trilho do pedal, altura do assento da cadeira e altura do calcanhar em
relação ao pedal.
Com o objetivo de reduzir à impedância na região onde se colocavam os
eletrodos, a pele era esfoliada com esponja e limpa com álcool e gaze (Figura 10). A
impedância deveria ficar abaixo de 5 kΩ, medida através de amperímetro digital.
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Para o registro eletromiográfico, eletrodos auto-adesivos de superfície
(Ag/AgCl) com 15 mm de diâmetro eram fixados os na região da panturrilha, 2 cm
abaixo da inserção do gastrocnêmio para registro do músculo solear(SOL); outro par de
eletrodos era fixado na região externo-anterior do terço superior da perna, para registro
da atividade do músculo Tibial Anterior (TA). A distância entre os eletrodos (centro a
centro) foi fixada em 2cm (Figura 12).O EMG era registrado diferencialmente ,
amplificado e filtrado (20-500 Hz). Em seguida eram fixados os eletrodos do
eletroestimulador, com o cátodo na região da fossa poplítea e o ânodo na região supra-
patelar.
Figura 10 Assepsia da pele
Figura 11 Colocação dos eletrodos
Uma vez fixados os eletrodos, a criança era confortavelmente sentada na cadeira
ajustável sem encosto, a fim de limitar a contribuição do tronco durante a avaliação. O
pé era fixado firmemente no pedal ajustável, de forma que o eixo bi-maleolar
coincidisse com o eixo de rotação do pedal. Através da utilização de um goniômetro, os
ângulos dos joelhos e tornozelo foram mensurados. A articulação do joelho foi mantida
em extensão de 120°(graus) e a do tornozelo a 90º (graus). Tais articulações eram
mantidas nestas angulações durante toda a avaliação, a fim de que o torque articular
fosse respeitado e, conseqüentemente, houvesse o melhor registro biomecânico. A coxa
foi mantida imóvel, através de fita de velcro envolvendo seu terço inferior (Figuras 12,
13, e 14).
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Figura 12 Fixação no pedal Figura 13 Vericação dos ângulos
Figura 14 Posicionamente na cadeira
Após os procedimentos acima descritos, dava-se início à coleta dos registros. Os
procedimentos para os testes de avaliação biomecânica duravam aproximadamente 1
hora, compreendendo (a) explicação do teste, (b) preparação da criança, (c)
familiarização do teste e (d) procedimentos de avaliação da criança. Padronizou-se um
período de repouso de 1 minuto intrateste e de 3 a 5 minutos intertestes.
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Cada avaliação biomecânica contava com o trabalho de 3(três) avaliadores, com
funções distintas durante os testes , porém sintonizadas. Enquanto um avaliador
preparava a criança através das medidas antropométricas, assepsia de pele e
familiarização com o teste, os outros dois realizavam os ajustes no pedal e assento. Ao
iniciar a avaliação, o primeiro avaliador(1) permanecia ao lado da criança, esclarecendo
o que estava ocorrendo e chamando sua atenção para a interatividade com a avaliação,
através do osciloscópio. O segundo avaliador(2) observava as respostas aos estímulos,
comunicando-as terceiro (3) avaliador, o qual controlava os registros no computador
portátil(Figura15).
Figura 15 Representação da avaliação
1- avaliador que interage; 2-Avaliador que controla
estímulos 3- avaliador que registra aquisição;4- criança
Os testes de avaliação biomecânica realizados foram os seguintes:
1- Onda M- sempre o primeiro registro realizado. Trata-se da resposta motora
direta, obtida através de eletroestimulação. Registra-se a onda M (M
max
, 10 kHz) através
da aplicação de estímulos elétricos supramáximos no nervo tibial posterior. A
intensidade do estímulo era ajustada gradativamente, gerando uma série de respostas
1
2
3
4
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Métodos
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(onda M) do músculo solear (SOL). A intensidade do estímulo capaz de ter provocado a
maior resposta de contração era anotada, realizando-se em média 5 (cinco) estímulos.
2-Contração Voluntária Máxima (CVM): a força absoluta para a contração
voluntária máxima foi determinada através da flexão plantar sob condições isométricas,
enquanto se solicitava à criança a desenvolver sua máxima força contra o pedal imóvel.
Eram realizados 3 registros em cada teste. Durante o teste, a criança podia acompanhar
a evolução da sua força através da tela do osciloscópio, interagindo com o teste e sendo
incentivada e observada pelos avaliadores durante o mesmo. A CVM de cada avaliação
era definida com a maior força dos 3 registros obtidos.
A força máxima era então convertida para torque máximo, multiplicado pelos
valores da força com o braço de alavanca correspondente. O braço de alavanca era a
distância entre o eixo de rotação do pedal e a força do transdutor, o qual é conectado
perpendicularmente à ventosa eletromagnética do pedal.
3– Propriedades elásticas do músculo- as propriedades elásticas do complexo
músculo-tendíneo foram avaliadas pela técnica de liberação rápida de comprimento
durante contração isométrica, conhecida como teste de quick-release (QR). Foi
realizada através da súbita liberação do pedal, enquanto a criança mantinha sua flexão
plantar contra o pedal. Eram realizados 3 (três) registros de força sub-máxima em cada
proporção da CVM, ou seja, 25%, 50% e 75%.
3.4.3 Avaliação das Habilidades Motoras
A escolha da Escala de Habilidades Motoras foi motivada pela sua facilidade de
aplicação nas condições locais, por já ser validada e padronizada em populações
saudáveis e adaptada às crianças brasileiras.
O instrumento utilizado para coleta de dados motores foi a Escala de
Desenvolvimento Motor -EDM (Rosa Neto, 2002). Esta é composta com base no
seqüenciamento do desenvolvimento motor de crianças de 2 a 11 anos. Cada teste de
habilidade possui graus de dificuldade distintos entre si, que são apresentados em ordem
de aumento progressivo de complexidade. Assim, a tarefa de 2 anos apresenta-se como
a mais simples e a tarefa de 11 anos a mais complexa. Rosa Neto (2002) ressalta que
para realização das provas motoras da EDM foram selecionados os aspectos diferenciais
de provas, respaldadadas por diversos clássicos Ozeretski(1936), Brunet/Lezine(1978),
Galifret-Granjon(1981).
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A EDM compreende um conjunto de provas diversificadas e com nível de
dificuldade gradativamente crescente, permitindo uma exploração minuciosa de
diferentes setores do desenvolvimento, além de avaliar o nível de desenvolvimento
motor da criança de acordo com a idade cronológica (IC). Na presente pesquisa foram
utilizados somente os testes de motricidade global, motricidade fina , equilíbrio e
lateralidade de mãos e pés.
Cada prova foi iniciada com o teste correspondente à IC da criança.Caso o
sucesso fosse obtido na tarefa correspondente à IC, apresentava-se em seguida uma
tarefa de idade mais avançada; em caso de fracasso, a tarefa correspondente à idade
anterior era proposta.
Procedimentos de coleta
Equipamento: Tabela de pontuação da Escala do Desenvolvimento Motor; fichas
de registro; lápis grafite; caneta esferográfica; lápis de côr; bola (6cm de diâmetro); alvo
de 25 x 25cm; cadeira plástica (Tramontina
), caixa de fósforo vazia; cartão de
15cmx15cm e folhas de papel ofício.
Procedimentos: A EDM foi aplicada individualmente, no ambiente escolar,
tendo como objetivo avaliar o desempenho nos movimentos básicos de locomoção e
manipulação. O tempo em que cada escolar deveria permanecer em cada postura e o
número de tentativas variaram de teste para teste segundo o protocolo proposto por
Rosa Neto(2002).
As avaliações foram realizadas por 2 (dois) avaliadores os quais durante a sua
aplicação forneceram uma demonstração e descrição verbal para cada criança. No
decorrer do teste enquanto os 2 avaliadores observavam o desempenho da prova e
depois um deles registrava a pontuação previamente discutida.
Dentre as habilidades propostas pela EDM, foram selecionados 3 (três) grupos
de testes e registro da lateralidade para avaliação das habilidades motoras. Segue uma
breve descrição das provas por componente de motricidade, com a idade relacionada
demonstrada entre parênteses.
1-Motricidade Fina- Fazer bolinhas de papel de seda com um só mão (7 anos);
com a ponta do polegar tocar com a máxima velocidade os dedos da mão, um após o
outro, sem repetir a seqüência(8 anos); arremessar uma bola (6cm de diâmetro), num
alvo de 25 x 25cm (9 anos); a ponta do polegar esquerdo deve estar sobre a ponta do
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
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índice direito e depois ao contrário ( Figura 16). O índice direito deixa a ponta do
polegar esquerdo e, desenhando uma circunferência ao redor do índice esquerdo, ai
buscar a ponta do polegar esquerdo, entretanto, permanece o contato do índice esquerdo
com o polegar direito(10 anos); agarrar com uma mão uma bola (6cm de diâmetro),
lançada de 3 metros de distância (11 anos).
2-Coordenação Global – Com os olhos abertos, saltar num pé só ao longo de
uma distância de 5 m (7 anos); saltar uma fita elástica numa altura de 40 cm (8 anos);
saltar no ar e tocar os dois calcanhares (9 anos), Figura 17; deslocar um objeto por 5
metros com um dos pés(10 anos); saltar sobre uma cadeira (11 anos).
3-Equilíbrio – Equilíbrio de cócoras (7 anos); equilíbrio com o tronco
flexionado sobre as pontas dos pés (8 anos); manter-se sobre o pé esquerdo com a planta
do pé direito apoiada na face interna do joelho esquerdo, “fazendo um quatro”, com as
mãos fixadas nas coxas e olhos abertos. Após descanso de 30 segundos, executar o
mesmo movimento com a outra perna (9 anos), Figura 18; equilíbrio na ponta dos pés
com os olhos fechados (10anos); manter-se em pé sobre uma das pernas com os olhos
fechados (11 anos).
4-Lateralidade – Olhos : olhar por um furo no centro de um cartão de
15cmx15cm; fazer um telescópio com um rolo de papel e olhar por ele; Figura 19
Mãos: espontaneamente, escrever, pintar ou desenhar; Pés : chutar uma bola.
Figura 16 Prova de Motricidade fina Figura 17 Prova Coordenação global
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Métodos
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Figura 18 Prova de Equilíbrio Figura 19 Prova de Lateralidade
3.5 Análise dos Dados
3.5.1 Estado Nutricional
Os dados referentes ao estado nutricional foram submetidos à análise
quantitativa, utilizando-se a estatística descritiva distribuição de freqüência, percentual,
média e desvio padrão).
3.5.2 Avaliação Biomecânica
Para análise dos dados da avaliação biomecânica foram utilizados os
seguintes parâmetros:
1) Onda M- foram determinados o pico de torque da contração (PT), o tempo
para se atingir o máximo da contração/Tempo de contração (CT, contraction time) e
“Tempo de 50% do relaxamento” (HRT, Half Relaxation Time) para cada onda M
registrada. Uma média foi calculada entre os 5(cinco) resultados.
2) Propriedades elásticas- a rigidez músculo-tendínea (S) foi calculada como a
taxa de variação entre a aceleração angular( Θ’’) a e o deslocamento angular(∆Θ)
multiplicado pela inércia (I) e expressado pela fórmula:
S = ∆Θ’’ / ∆Θ * I. Θ’’foi calculada como uma segunda derivativa de Θ. Para o
cálculo da resistência (S) foi conduzido nos primeiros 20 milisegundos (ms). Então os
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
53
valores da rigidez músculo-tendínea foi relacionado ao torque isométrico
correspondente calculado sobre 200 ms que precedem o movimento de liberação rápida
do pedal. A filtragem do sinal foi realizada utilizando a média sobre 10 pontos.
3.5.3 Avaliação das Habilidades Motoras
Os registros na folha de respostas foram analisados a fim de determinar a idade
motora atingida em cada componente de motricidade, sendo esta idade motora expressa
em meses. Para pontuação os resultados positivos nos testes recebem o símbolo (1); os
valores parcialmente positivos (1/2) e os negativos (0), os quais são anotados numa
folha de resposta formatada para facilitar o registro dos resultados.
As idades motoras 1, 2 e 3 (IM1, IM2 e IM3), corresponderam às somas dos
valores positivos alcançados nos testes de motricidade fina; coordenação global e
equilíbrio, respectivamente.
A idade motora geral (IMG) foi determinada através da média obtida das
IM1,IM2 e IM3, enquanto que o quociente motor geral (QMG) foi obtido através da
divisão entre a IMG e IC (idade cronológica) multiplicada por 100.
3
321 IMIMIM
IMG
++
=
100⋅=
IC
IMG
QMG
Os quocientes motores (QM1, QM2 e QM3) referentes a motricidade fina;
coordenação global e equilíbrio foram obtidos através da divisão das IM1. IM2 e IM3 e
IC multiplicado por 100.
A diferença entre IMG e IC forneceu a idade positiva(IP) e negativa(IN) de cada
grupo, os valores foram positivos quando a IMG apresentou valores numéricos
superiores à IC e negativo quando sucedeu o contrário.
A determinação do perfil motor dos grupos consistiu numa reprodução gráfica
de resultados obtidos nas provas de motricidades permitindo uma comparação simples e
rápida de diferentes aspectos do desenvolvimento motor, colocando em evidência os
pontos fortes e fracos dos componentes de cada participante. Quanto à lateralidade,
pode ser apresentada em destro completo, sinistro completo, indefinida e cruzada.
3.6
Tratamento Estatístico
As variáveis foram submetidas ao programa Sigma Stat 3.1 versão 2004.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Métodos
54
Para análise dos dados biomecânicos foi utilizado o teste t- student para
amostras não pareadas.
Para os dados da avaliação das habilidades motoras, utilizou-se o teste de Mann-
Whitney para verificar possíveis correlações , com nível de significância 0,05.
3.7 Limitações do Estudo
O presente estudo sofreu limitações ao longo de sua realização, as quais serão
descritas a seguir.
Inicialmente pensou-se em avaliar crianças de faixa etária menor, 7 anos,
baseado em estudos anteriores realizados em crianças com problemas nutricionais.
Porém, ao se realizar um estudo piloto para validação do ergômetro de tornozelo
transportável com uma clientela formada crianças eutróficas de 7-9 anos de idade em
Recife-PE, chegou-se a conclusão que por questões de compreensão sobre os comandos
a serem seguidos a faixa etária para o estudo deveria ser entre 8 e 9 anos de idade.
Outro fato foi com relação às escolas na zona rural do município estudado, onde
algumas não foram localizadas em virtude das condições climáticas e relevo da região.
A ocorrência de chuvas e mau estado de conservação das estradas, deixaram os acessos
rodoviários intransitáveis na maior parte do ano, tornando-se acessível somente durante
o período de férias escolares do verão. Se por um lado as estradas fossem mais
acessíveis, por outro lado a localização das crianças seria mais difícil, em virtude de
deslocamentos com as respectivas famílias para outros municípios. As avaliações foram
feitas entre agosto de 2007 e abril de 2008.A determinação de uma escala adequada para
avaliação motora, compatível com a população–alvo, foi outra dificuldade enfrentada. A
maioria das escalas validadas não se aplicava à faixa etária a ser avaliada, ou não eram
validadas com crianças brasileiras.
Houve ainda as dificuldades enfrentadas pela equipe na localização dos
participantes provocada pelo fenômeno migratório para o Sudeste e alternância de
endereços residenciais, em virtude da entressafra da cana-de-açúcar.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
55
4 RESULTADOS
No presente trabalho de tese, foram examinadas as conseqüências da desnutrição
precoce sobre a biomecânica muscular esquelética e o desenvolvimento das habilidades
motoras em escolares da Zona da Mata do Estado de Pernambuco. Quatro artigos
científicos foram elaborados. Doravante, serão apresentados em ordem cronológica os
artigos em suas versões originais.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
56
ARTIGO 1
O primeiro artigo deste estudo intitula-se “A reproducibility study on
musculotendinous stiffness quantification, using a new transportable ankle ergometer
device”. Foi elaborado para mostrar os resultados do estudo de reprodutibilidade
realizado com o Ergômetro de Tornozelo, a fim de testar a capacidade e acurácia do
mesmo em indivíduos saudáveis. Foi aceito pelo Journal of Biomechanics, periódico
com fator de impacto classificado como Qualis A pela CAPES (ANEXO B).
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
57
SHORT COMMUNICATION
A reproducibility study on musculotendinous stiffness quantification, using a new
transportable ankle ergometer device
Daniel Lambertz
1,4
; Maria G.Paiva
1,2
; Sonia M.O.C. Marinho
1
; Raquel Silva Aragão
1
;
Karla M.F.T. Barros
2
; Raul Manhães-de-Castro
1
; Nassim Khider
4
; Francis Canon
3
1
Departamento de Nutrição – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
2
Departamento of Fisioterapia – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
3
Département de Génie Biologique, UMR CNRS 6600 – Université de
Technologie de Compiègne – France
4
Bio2M, Parc Technologique des Rives de l’Oise – 60280 Venette – France
Correspondence and proofs:
Daniel Lambertz, Ph.D.
Departamento de Nutrição - Universidade Federal de Pernambuco
Av Prof Moraes Rêgo, 1235 - Cidade Universitária
50670-901 Recife, PE
Tel.:0055 81 8602 9866
Total words (Introduction-Acknowledgements): 1488
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
58
Abstract
The use of biomechanical methods to quantify functional/physiological parameters in
malnourished humans can provide new insights in the understanding of effects of
malnutrition on human muscles. Therefore, a transportable ankle ergometer device was
developed, which allows the quantification of mechanical properties of the human
plantarflexor muscles in field experiments. More precisely, the ergometer quantifies
isometric force in static conditions and musculotendinous stiffness in dynamic
conditions. This later parameter is obtained by the quick-release technique. The aim of
the study was first to conduct a reproducibility study on musculotendinous stiffness.
Seven healthy subjects were tested three times in alternate days. The results showed the
well-known linear relationship between musculotendinous stiffness and torque, where
the slope was used as a stiffness index (SI
MT
). Individual regression line comparison
indicated that SI
MT
values were not significantly different between the three repeated
measurements (P>0.05). Mean coefficient of variation was 4.5±1.0%. The individual
SI
MT
data were within the range of those reported in the literature. The reproducibility
study showed, that the quantification of musculotendinous stiffness by means of the
quick-release technique is a reliable method, using a transportable ankle ergometer
device.
KEY WORDS: Transportable ergometer device, quick-release technique,
musculotendinous stiffness
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
59
INTRODUCTION
In the Northeast of Brazil, malnutrition is still a preoccupying factor from a
public health perspective, and it has possibly irreversible consequences in the
development of muscle function. Recently, we reported that some mechanical
parameters in isolated rat soleus muscle, such as musculotendinous stiffness, were
modified due to malnutrition during the prenatal (Toscano et al., 2008) or neonatal
period (Barros et al., 2004). It can be questioned whether the use of biomechanical
methods can provide functional/physiological parameters, helpful in understanding the
effects of malnutrition in human muscles.
To assess muscle mechanical properties in humans, hydraulic or motorized
ergometer devices are often used in laboratories (Hof, 1998; Tognella et al., 1997).
These ergometer devices are heavy equipment, and it is difficult to conduct experiments
in other locations in order to evaluate different populations in their own environments.
Therefore, a transportable ankle ergometer was designed to conduct field experiments
on musculotendinous stiffness in urban and rural villages of the Northeast of Brazil. To
show the reliability of this new device, a reproducibility study was first conducted on
healthy volunteers.
METHODS
Testing machine: The transportable ergometer device (Bio2M-France) is composed of
an adjustable seat and an adjustable rotational footplate (Figure 1) so that subjects with
different anthropometric characteristics can be evaluated.
Isometric force in static mode is measured by an S-type load cell (maximal force 500N)
that is connected to an electromagnet (maximal holding force 790N) ensuring the
isometric condition of the muscles.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
60
For anisometric testing, angular displacement (
Θ
) is measured by an optical absolute
encoder. In its dynamic mode, musculotendinous stiffness is assessed by means of the
quick-release technique (Goubel & Pertuzon, 1973), which is largely used for isolated
muscles.
Subjects and testing protocol: Seven healthy male graduate students (age:
25.3±2.3years, weight: 68.7±3.3kg, height: 170.7±2.3cm, ankle height: 6.3±0.2cm,
lower leg length: 37.1±0.6cm) gave their informed consent. The local committee of
hygiene, safety, and ethics for human studies approved the experimental protocol.
Subjects were familiarized with the testing protocol in a preliminary session and then
tested three times on alternating days. During this session, ankle height (6 to 7.3cm) and
leg length (36 to 40cm) were measured to adjust the seat height and the rotational
footplate so that its axis of rotation coincided with the horizontal bimaleollar axis. The
angles of knee and ankle joints were adjusted to 120° and 90°, respectively. The
familiarization session included the proper execution of the plantarflexion and three to
five releases with the quick-release test. A full test session was carried out to familiarize
the subjects with the maintenance of submaximal torque levels.
Stiffness measurements: Measurements were carried out by a sudden and fast release
of the isometrically contracted muscle three times at different levels of a submaximal
isometric torque equal to 25Nm, 40Nm, and 55Nm. Mechanical data, which are
sampled during a quick-release movement, include force (converted to torque, T) and
Θ
(sample frequency 4kHz). The technical procedure of the quick-release technique
did not allow torque measurements during the quick-release movement. Nevertheless, it
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
61
is assumed that, at the very beginning of the initial sudden and fast release, static torque
equals dynamic torque and that acceleration is maximal, i.e.,
max
Θ⋅=
&&
IT (I is inertia;
Θ
&&
is angular acceleration) (Figure 2).
Some comments should be made about the detection of
max
Θ
&&
, since this can be
influenced by remanence effects of the electromagnet and inertial effects. Indeed,
remanence effects were observed during the initial time lapse of 8ms to reach
max
Θ
&&
(Figure 2). Remanence effects were minimized by using an adjusted tension supply. The
influence of inertial effects was minimized by using low-density material (Aluminum)
and mechanical millworking of the footplate.
Musculotendinous stiffness is calculated as the ratio between variations in
Θ
&&
and
Θ within a time lapse of 20ms, i.e., when elastic elements are supposed to recoil:
IS ⋅∆ΘΘ∆= /
&&
(S is stiffness) (Figure 2). In this equation, inertia is assumed to be
constant.
Data processing was conducted on the measured
Θ
and calculated
Θ
&&
obtained by
calculation of angular velocity.
Θ
and its calculated derivatives were filtered by using a
mean smoothing technique over 10 points.
Data Analysis:
A musculotendinous stiffness index (SI
MT
) was calculated by taking the
slope of the obtained linear angular stiffness-torque relationship (Lambertz et al., 2001).
This form of analysis results in a normalized stiffness value. Furthermore, the intercept
value of the constant inertia-torque relationship was taken as measured inertia. Then,
measured inertia values were compared to a calculated inertia (footplate plus foot).
Inertia of the footplate was calculated by the formula:
∫
= dmrI
2
(Enoka, 2004), where
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
62
dm is a mass point and r is the distance of the mass point between the center of mass
and the axis of rotation. Inertia of the foot was taken from the literature regarding the
Somersault axis (Enoka, 2004).
Statistics:
Regression line comparison analyses were carried out between the three
individual stiffness-torque relationships of each subject. Regression line comparison
allows for the comparison of regression models and to determine, whether data can be
modeled by using a single model across groups. In the present experiment, the
regression line model was of the form
bxay
+
=
. ANOVA analysis detected whether
the slopes were significantly different. Statgraphics® statistical analysis software was
used. Statistical significance was set to P<0.05. Values are mean ± SEM.
RESULTS
Table 1 represents individual SI
MT
values. For all subjects, stiffness increased linearly
with the maintained target torque (n=9,
r>0.66, P<0.05) (Table 1). Multiple regression
line comparisons were carried out for each subject and indicated no statistical
differences in SI
MT
among the three repeated measurements. The mean coefficient of
variation was 4.5±1.0%. SI
MT
can also be used to distinguish between subjects with
compliant or stiff MT complexes. As shown in Table 1, SI
MT
values showed some
heterogeneity between the different subjects. For example, subject S7 had a stiffer MT
complex compared to subject S1.
As expected, no relationship was found between inertia and the maintained torque. As
shown in Table 2, the coefficient of correlation was always lower than the critical value
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
63
(n=9,
r
crit
=0.66, P>0.05). Also given are individual intercept values of the inertia-torque
relationships (Table 2). The mean coefficient of variation was 4.3±1.1%.
Finally, measured and calculated inertia values were compared to give information
about the quality of the data processing, i.e., the detection of
max
Θ
&&
. Indeed, mean
smoothing resulted in the zero phase shift of the signal, but it also caused some
amplitude loss. This can lead to an overestimation of the measured inertia. Calculated
inertia of the footplate plus the foot was
2
m kg 018.0=I
. This value was somewhat
lower than the measured values of inertia (0.0208-0.0304 Nms
2
rad
-1
).
DISCUSSION
In the present study, musculotendinous stiffness increased linearly with the maintained
torque (Hof et al., 1998; Lambertz et al., 2001) and showed a low variation in individual
SI
MT
data, indicating the reliability of the present method. Furthermore, data were
within the range of those previously reported in the literature. For example, Rabita et al.
(2008) reported an SI
MT
value of 1.83rad
-1
for control subjects, and Lambertz et al.
(2003) reported a value of 3.90rad
-1
. It was also possible to observe differences in SI
MT
between subjects with compliant or stiff musculotendinous complexes. Physiological
aspects were discussed in other papers, e.g., work Tognella et al. (1997) and Cornu et al.
(2001).
Tognella et al. (1997) gave some considerations about the quick-release technique, e.g.,
that the time-course of the release in vivo is necessarily longer than that during in vitro
experiments. In theory, acceleration is maximal at the initial instantaneous release of the
footplate. However, due to remanence and inertial effects, the release of the footplate is
delayed. Since acceleration is the derivative of displacement, which is zero at the initial
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
64
release, a delay in the calculation is necessary. This can be seen in Figure 2. This effect
is combined with the data processing procedure. Some amplitude loss can be considered
to be due to the mean smoothing technique so that
max
Θ
&&
is detected on an extrapolated
signal. This can lead to an overestimation of inertia. Nevertheless, as was expected,
inertia was independent of the maintained torque and presented a low variation, which
shows the reliability of the present method.
Finally, the original aspect of the present ergometer device is the fact that laboratory
tests were done on a transportable ergometer device that was able to quantify
mechanical properties of human muscles during field experiments, e.g., examining for
malnutrition in the Northeast of Brazil where access to this population is difficult.
CONCLUSION
The reproducibility study showed that the quantification of musculotendinous stiffness
by using the quick-release test is a reliable method. The different anthropometric data of
the tested subjects showed the usefulness of the adjustment of seat height and rotational
axis. The transportable ergometer device and its associated testing protocol provide
functional/physiological parameters that can be helpful in understanding the effects of
malnutrition in human muscle.
ACKNOWLEDGMENTS
This study was supported by grants from the CNPq and CAPES-COFECUB, Brazil. We
thank Prof. Francis Goubel for initiating the collaboration between UFPE and UTC. We
are indebted to Clotilde Vanhoutte for technical assistance.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
65
REFERENCES
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Neonatal malnutrition: effects on contractile and elastic properties. Archives of
Physiology and Biochemistry Sup 112, 154.
Cornu, C. Goubel, F. Fardeau, M., 2001. Muscle and joint elastic properties during
elbow flexion in Duchenne muscular dystrophy. Journal of Physiology 533, 605-616.
Enoka, R.M., 2004. Neuromechanics of human movement. In: Enoka, R.M., (Ed),
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Hof, A.L., 1998. In vivo measurement of the series elasticity release curve of human
triceps surae muscle. Journal of Biomechanics 31, 783-800.
Goubel, F. Pertuzon, E., 1973. Evaluation de l’élasticité du muscle in situ par une
méthode de quick-release. Archives International de Physiologie, Biochimie,
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Lambertz, D. Pérot, C. Kaspranski, R. Goubel, F., 2001. Effects of long-term
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Physiology 90, 179-188.
Rabita, G. Couturier, A. Lambertz, D., 2008. Influence of training background on the
relationships between plantarflexor intrinsic stiffness and overall musculoskeletal
stiffness during hopping. European Journal of Applied Physiology 103, 163-171.
Tognella, F. Mainar, A. Vanhoutte, C. Goubel, F., 1997. A mechanical device for
studying mechanical properties of human muscles in vivo. Journal of Biomechanics 30,
1077-1080.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
66
Toscano, A.E. Manhães de Castro, R. Canon, F., 2008. Effect of a low-protein diet
during pregnancy on skeletal muscle mechanical properties of offspring rats. Nutrition
24, 270-278.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
67
Figures
Figure 1 Front view of the transportable ankle ergometer device. The ergometer is
composed of the adjustable seat and adjustable footplate box with its eletronics.
Figure 2 recording of force, angular displacement and calculated angular acceleration
from quick –release test at low torque.As one can see, maximal acceleration is achieved
within a lapse of time of 8 ms. Also indicated is the lapse of time is 20ms to calculate
the variations in angular acceleration and angular displacement.
-4,00E-01
-3,00E-01
-2,00E-01
-1,00E-01
0,00E+00
1,00E-01
2,00E-01
3,00E-01
4,00E-01
-1,20E+03
-1,00E+03
-8,00E+02
-6,00E+02
-4,00E+02
-2,00E+02
0,00E+00
2,00E+02
-5,00E+00
0,00E+00
5,00E+00
1,00E+01
1,50E+01
2,00E+01
2,50E+01
3,00E+01
0.57
0.1 rad
200 rad/s
2
5 Nm
8 ms
20 ms
0.58 0.59 0.60 0.61 0.62
Time (s)
-4,00E-01
-3,00E-01
-2,00E-01
-1,00E-01
0,00E+00
1,00E-01
2,00E-01
3,00E-01
4,00E-01
-1,20E+03
-1,00E+03
-8,00E+02
-6,00E+02
-4,00E+02
-2,00E+02
0,00E+00
2,00E+02
-5,00E+00
0,00E+00
5,00E+00
1,00E+01
1,50E+01
2,00E+01
2,50E+01
3,00E+01
0.57
0.1 rad
200 rad/s
2
5 Nm
8 ms
20 ms
0.58 0.59 0.60 0.61 0.62
Time (s)
0.1 rad
200 rad/s
2
5 Nm
8 ms
20 ms
0.58 0.59 0.60 0.61 0.62
Time (s)
0.58 0.59 0.60 0.61 0.62
Time (s)
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre habilidades...
Artigo 1
68
Tables
Table 1
Individual musculotendinous stiffness index values (SI
MT
) from the three
repeated measurements and the coefficient of variation (CV). In brackets, the coefficient
of correlation r of the linear angular stiffness-torque relationships (n = 9, r
crit
= 0.66,
p<0.05).
SI
MT
(rad
-1
)
Subject Measurement 1 Measurement 2 Measurement 3 CV (%)
S1
1.28 (0.92) 1.37 (0.89) 1.37 (0.95) 3.88
S2
1.41 (0.92) 1.49 (0.90) 1.37 (0.94) 4.29
S3
1.74 (0.83) 1.69 (0.81) 1.62 (0.91) 3.58
S4
1.47 (0.90) 1.41 (0.97) 1.47 (0.91) 2.38
S5
2.37 (0.95) 2.88 (0.94) 2.73 (0.76) 9.85
S6
2.06 (0.91) 1.86 (0.82) 1.85 (0.89) 6.16
S7
3.85 (0.92) 3.97 (0.91) 3.84 (0.99) 1.86
Table 2 Individual intercept values (measured inertia) from the three repeated
measurements and the coefficient of variation (CV). In brackets, the coefficient of
correlation r of the inertia-torque relationships (n = 9, r
crit
= 0.66, p>0.05).
Intercept (Nm s
2
rad
-1
)
Subject Measurement 1 Measurement 2 Measurement 3 CV (%)
S1
0.0286 (0.12) 0.0281 (0.26) 0.0284 (0.25) 0.88
S2
0.0276 (0.37) 0.0273 (0.37) 0.0278 (0.39) 0.91
S3
0.0279 (0.23) 0.0297 (0.15) 0.0304 (0.03) 4.39
S4
0.0281 (0.04) 0.0260 (0.39) 0.0259 (0.21) 4.65
S5
0.0225 (0.57) 0.0219 (0.59) 0.0208 (0.59) 9.65
S6
0.0281 (0.57) 0.0246 (0.41) 0.0270 (0.49) 6.73
S7
0.0265 (0.15) 0.0262 (0.31) 0.0246 (0.24) 3.96
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
69
ARTIGO 2
O segundo artigo deste estudo é intitulado “Mechanical properties of prepubertal
children in the Northeast of Brazil: A validation study” . Foi realizado para validar os
testes biomecânicos em crianças na região metropolitana do Recife, a fim de validar a
técnica para crianças da região Nordeste. Foi submetido como artigo original à revista
Brazilian Journal of Biomechanics, classificada como qualis B internacional pela
CAPES (Anexo C).
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
70
Mechanical properties of prepubertal children in the
Northeast of Brazil: A validation study
Paiva MG
1,2
; Souza TOL
2
; Marinho SMOC
1
; Manhães-de-Castro R
1
; Barros KMFT
2
; Lambertz D
1
1
Departamento de Nutrição – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
2
Departamento de Fisioterapia – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
Running head: Mechanical properties in prepubertal children
Correspondence and proofs:
Daniel Lambertz, Ph.D.
Departamento de Nutrição - Universidade Federal de Pernambuco
Av Prof Moraes Rêgo, 1235 - Cidade Universitária
50670-901 Recife, PE
Tel.:0055 81 8602 9866
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
71
Resumo
Objetivos: A utilização de métodos em biomecânica pode determinar parâmetros
funcionais para compreensão dos efeitos de agressões precoces como a desnutrição
sobre a musculatura esquelética. Este estudo descreve a quantificação de propriedades
mecânicas do grupo muscular tríceps sural (TS) em pré-adolescentes (7 a 9 anos) no
Nordeste do Brasil. Metodologia: A avaliação consistiu em quantificação da resistência
musculotendinosa (MT), usando a técnica de quick-release, e das propriedades
contráteis durante o twitch obtido por estimulação supramáxima do nervo tibial
posterior. O índice de resistência (SI
MT
) foi definido pela inclinação da reta resultante da
relação linear resistência angular-torque. Os Twitchs foram caracterizados pelo pico de
torque (Pt), e tempos de contração (CT) e relaxamento médio (HRT). Resultados: Os
resultados mostraram diminuição (P<0,05) no SI
MT
com o aumento da idade. Como era
esperados um aumento na resistência com a idade devido à maturação dos tecidos
elásticos, sugere-se que a sobre-ativação do TS contribuiu para os valores mais altos de
SI
MT
encontrados nos mais jovens. Quanto às características do twitch, os resultados
confirmaram a relação entre o processo de crescimento e o aumento (P<0,05) no Pt
dentro de uma faixa limitada da idade. Contudo, as características de cinética da
contração (CT e HRT) não foram afetadas pela idade, o que sugere um perfil de tipo de
fibra já estabelecido dentro da faixa de idade testada. Conclusão: As relações relativas
às idades estabelecidas por este estudo podem servir de valores de referência para testes
clínicos do desempenho do TS em pré-adolescentes que apresentem problemas como
desnutrição.
Palavras chave: Biomecânica, músculo esquelético; criança
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Artigo 2
72
Abstract
Objective: The use of biomechanical methods can provide functional/physiological
parameters, helpful in understanding the effect of malnutrition on human muscles.
Therefore, the present study described first the quantification of mechanical properties
of the triceps surae (TS) muscle group in healthy prepubertal children (7 to 9 years of
age) in the Northeast of Brazil. Methods: Mechanical properties consisted in the
quantification of musculotendinous (MT) stiffness by using the quick-release technique
and twitch contractile properties due to a supramaximal stimulation of the posterior
tibial nerve. A stiffness index (SI
MT
), defined as the slope of the linear angular stiffness-
torque relationship, was used to quantify changes in MT stiffness. Twitches were
characterized by peak torque (Pt), contraction time (CT) and half relaxation time (HRT).
Results: Results showed a significant (P<0.05) decrease in SI
MT
with age. Because an
increase in stiffness with age was expected du to the maturation of elastic tissues, over-
activation of the TS was suspected to contribute to the higher SI
MT
values found in the
youngest children. As for the twitch characteristics, results confirmed the link between
growth process and the significant (P<0.05) increase in twitch torque for prepubertal
children within a limited range of age. However, the time-course characteristics (CT and
HRT) were not affected by age, what suggest an already established fiber type profile
within the tested range of age. Conclusion: The age related relationships established by
this study would serve as reference values for clinical testing of the TS performance in
malnourished prepubertal children.
Key Words: Biomechanics; skeletal muscle, prepubertal children
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73
Introduction
In animals, the differentiation in slow and fast muscles takes place during the
first weeks of live and is accomplished at about six weeks after birth (Wigston and
English, 1992). However, the process of maturation of passive structures, like tendons,
seemed to be later. In rabbits, modifications in the ultrastructure of the Achilles tendon
have been reported by Nakagawa et al. (1994) with an increase of the surface and the
diameter of collagen fibers. These modifications in the ultrastructure influenced also the
elastic properties. Nakagawa et al. (1996) reported that conjunctive tissue and the
Achilles tendon were relatively compliant up to the age of 8 to 12 month.
In children, some studies reported that the neuromuscular properties are similar
to those of adult subjects within the first years of life (Vecchierini-Blineau and
Guiheneuc, 1981). This neurophysiological study was confirmed by studies about the
fiber type differentiation and the contractile properties. Elder & Kakulas (1993) reported
that the plantar flexor muscles have contractile properties of a fast muscle up to the age
of eight month. At the age of three years, this muscle group is complete differentiated.
During growth, human skeletal muscles undergo both structural and functional
changes due to muscular, neuronal, hormonal and biomechanical factors (Belanger and
McComas, 1989), leading to an increase in physical performance (Beunen and Malina,
1988; Kanehisa et al., 1995a). Taking into account that muscle force is one of the most
important determinants of physical performance, a number of studies were focalized on
the force production capacities in isometric and isokinetic conditions. Most of the
studies reported an increase in muscle force with the age of children, whatever the
analyzed muscle group (Belanger and McComas, 1989; Kanehisa et al., 1995a; Pääsuke
et al., 2000). When muscle force was normalized with regard to the cross sectional area,
the increase in force was still significantly different for the elbow extensor and flexors
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
74
whatever the age (Kanehisa et al., 1995a). For the knee flexor, the plantar flexor of the
ankle and the elbow extensor, normalized force was significantly different between pre-
and post-pubertal children (Kanehisa et al., 1995a; Kanehisa et al., 1995b). These
reported differences were mainly attributed to growth related differences in body
dimension and muscular mass. After normalization with body mass (Seger and
Thorstensson, 2000), these differences were lower but still present, indicating that other
mechanisms must be responsible for the differences in normalized force. Some of the
above cited studies reported that the differences in normalized force and age could be
due to maturation processes of the nervous system and the neuromuscular coordination
(Belanger and McComas, 1989; Kanehisa et al., 1995a; Kanehisa et al., 1995b). Indeed,
Belanger and McComas (1989) reported that the voluntary activation capacities are
lower in prepubertal children compared to adolescents. Furthermore, the maximal
torque in isometric and isokinetic conditions were similar between prepubertal boys and
girls, but it increased afterwards with age more in boys than in girls (Kanehisa et al.,
1995b).
Concerning the elastic properties, data in the literature are scare with regard to
growth. Only Lin et al. (1997) and Lebiedowska and Fisk (1999) reported an increase in
passive muscular stiffness for the plantar flexor and the stiffness of the muscular
articular system of the knee, respectively. In active conditions, the stiffness index of the
musculotendinous complex decreased with age for the knee extensor (Cornu et al.,
1998) and the plantar flexor (Lambertz et al., 2003), whereas it was similar for the
elbow flexor (Cornu and Goubel., 2001).
The aim of the present study was to describe the force production capacities and
the elastic properties of Brazilian prepubertal children, aged 7 to 9 years, using a
transportable ankle ergometer device. This should allow getting an urban city reference
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
75
population with this new ankle ergometer, in order to compare them with malnourished
prepubertal children from rural villages in the Northeast of Brazil.
Materials and Methods
Testing machine
The technical support (Bio2M, France) of the present transportable ergometer
device (Lambertz et al., 2008) has been derived from an ankle ergometer, already used
in adult subjects (Goubel and Pertuzon, 1973). Briefly, the present, transportable
ergometer device is composed of an adjustable seat and an adjustable rotational
footplate, fixed in front of the seat, so that subjects of different statural growth can be
measured. Isometric force in static condition is measured by an S-type load cell
(maximal force 500N) connected to a holding electromagnet (maximal holding force
790N) ensuring the isometric state of the muscles. Angular displacement (
Θ ) is
measured by using an optical absolute encoder. A PC type computer equipped with an
analogue-to-digital converter board is used for data acquisition. Specific menu-driven
software controlled all procedures and recorded mechanical variables and
electromyograms (EMG; 4 kHz sampling frequency) for later analysis. A dual beam
oscilloscope gave the child visual feedback about the procedure in progress.
Subjects
Twenty-eight 7- to 9-years old prepubertal children (15 girls and 13 boys) were
tested in a school in Recife. All children were classified as euthrophic with regard to the
nutritional status (Onis et al., 2007). The experimenter and the legal guardians
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Artigo 2
76
determined pubertal status, based on parameter as pubic hair, breast development and no
apparent changes in the voice and skin. All children were classified as prepubescent.
Anthropometric measurements included height, foot length and body mass. The
legal guardians of the children gave written informed consent. The local committee of
ethics of the Federal University of Pernambuco for research involving human beings
approved the experimental protocol.
Experimental protocol
The subject was comfortably placed on an adjustable seat without back support
in order to limit the contribution of the trunk to the requested effort. The right foot was
attached rigidly to the adjustable footplate, so that the horizontal bi-malleolar axis
coincided with the axis of rotation of the footplate. The knee was extended to 120º and
the ankle was placed to 90º of dorsiflexion, i.e. neutral position. The thigh was
maintained by a restraint system in order to keep it immobilized.
Surface electromyogram (EMG System do Brasil) was detected on the soleus
muscle (Sol), using self-adhesive Ag/AgCl surface electrodes (15 mm in diameter). To
reduce the electrode impedance to below 5 kΩ, the skin area over the electrode
application sites was gently rubbed with an abrasive sponge and cleaned with an alcohol
pad. The electrodes were placed over the belly of the soleus muscle, about 2 cm below
the insertion of the gastrocnemii on the Achilles tendon. The ground electrode was
placed over the tibia. EMG was recorded differentially, amplified and band-pass filtered
(20-500 Hz).
The maximal motor direct response (M
max
, 10 kHz sampling frequency) was
elicited by applying a supramaximal electrical stimulation to the posterior tibial nerve
with the cathode located in the poplitea fossa and the anode placed to the thigh,
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Artigo 2
77
proximal to the patella. The stimulus intensity was adjusted so as to obtain the maximal
M wave of the Sol. Since this experiment was conducted while the force transducer was
attached to the holding electromagnet, the twitch response due to the electrical
stimulation was measured. Five twitch responses were measured.
Then, absolute force from a maximal voluntary contraction (MVC) was
determined in plantarflexion under isometric conditions, while the child was asked to
develop a maximal contraction against the footplate. The MVC of the day was defined
as the highest force of three attempts to generate the maximal effort. Maximal force was
then converted to maximal torque by multiplying the force values with the
corresponding moment arm. The moment arm was the distance between the axis of
rotation of the footplate and the force transducer, which was attached perpendicular to
the footplate by the holding electromagnet. Maximal relative torque values were also
considered with regard to dimensions that changes with growth, i.e. expressed as the
ratio between maximal absolute torque and foot length (Torque
rel-FL
), as foot length may
be related to the length of the tendon moment arm, and body mass (Torque
rel-BM
) (Seger
and Thorstensson, 2000).
Finally the elastic properties of the musculotendinous complex were assessed by
means of a quick-release technique adapted for in vivo experiments by Goubel and
Pertuzon (1973). As in isolated muscles, the aim was to determine the stiffness of the
so-called series elastic component (SEC). Since the quick-release technique
characterizes SEC stiffness of Hill’s model (1938), a major proportion of the series
elasticity resides in the tendon (passive component of the SEC), whereas cross-bridges
constitute the active component of the SEC (Huxley and Simmons, 1971).
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Artigo 2
78
Quick-release movements from the neutral position were achieved by a sudden
releasing of the footplate while the child maintained a submaximal voluntary isometric
force in plantarflexion. Three trials were performed at 25%, 50% and 75% of MVC.
A full test session, including rest periods, lasted approximately one hour and
comprised (i) explanation to the test, (ii) preparation of the child, (iii) familiarization to
the test and (iv) the actual test, which was presented once to each child. Rest periods
were standardized in terms of intratest (1 min) and intertest (3-5 min).
Data processing
Peak twitch torque (Pt), contraction time (CT) and half relaxation time (HRT)
were determined for each M wave record. To do so, the start time of the twitch and Pt
were determined manually and CT and HRT were calculated automatically. Then a
mean value was calculated by averaging the five results.
Musculotendinous stiffness is calculated as the ratio between variations in
Θ
&&
and
Θ
within a time lapse of 20ms, i.e. when elastic elements are supposed to recoil:
IS ⋅∆ΘΘ∆= /
&&
(S is stiffness). In this equation, inertia is assumed to be constant.
Data processing was conducted on the measured
Θ
and calculated Θ
&&
obtained
by calculation of angular velocity.
Θ
and its calculated derivatives were filtered by
using a mean smoothing technique over 10 points.
SEC characteristics were measured at the very beginning of the quick-release
movement, i.e. when the elastic elements are supposed to recoil and before any reflex
changes in muscle activation (e.g. unloading reflex) (Angel et al., 1965) were possible.
Thus, stiffness calculation was conducted over the first 20 ms.
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Artigo 2
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Then, musculotendinous stiffness values were related to the corresponding
isometric torque, calculated over the 200 ms preceding the quick-release movement.
The slope of the linear stiffness-torque relationship so obtained was defined as a
stiffness index of the musculotendinous complex and proposed to attest changes in
musculotendinous stiffness. Taking a stiffness index has the advantage to be
independent of the required torque level and to avoid the use of MVC or cross-sectional
measurements for normalizing musculotendinous stiffness (Lambertz et al., 2001).
Statistics
Statistical analyses included linear regression analyses to test stiffness-torque
relationships as well as relationships between the different parameters and age. A one-
way ANOVA was carried out to analyze the effect of prepubertal age on the parameters.
When ANOVA indicated significant differences, a multiple comparison procedure was
applied to determine which means are significantly different from which others. A
Fisher’s least significant difference procedure was used to discriminate among means. A
level of P<0.05 was selected to indicate statistical significance. Mean values are
represented as mean ± SEM.
Results
Anthropometric data
Table 1 summarizes the results of the anthropometric data. ANOVA analyses
indicated significant differences for body weight (F [2, 23] = 4.42; P = 0.026), foot
length (F [2, 23] = 4.44; P = 0.026) and height (F [2, 23] = 3.78; P = 0.041).
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Artigo 2
80
Maximal voluntary contraction
As for the torque from a maximal voluntary contraction ANOVA analyses
indicated significant differences for the maximal torque values (F [2, 23] = 3.93; P =
0.039). More precisely, significant differences were found between the 7-years (17.8 ±
4.4 Nm) old children and the 9-years (34.6 ± 8.7 Nm) old children. No significant
differences were found for relative torque values (Torque
rel-FL
and Torque
rel-BM
).
Twitch properties
Figure 1 shows the evolution of peak twitch torque with the age of the
prepubertal children. As one can see, peak twitch torque increased linearly (n = 3; r =
0.999; p<0.05) with the age of the children. The ANOVA analysis indicated that the
differences between the age groups were significantly (F [2, 23] = 8.20; P = 0.0039).
More precisely, significant differences were found between the 7-years (4.00 ± 0.7 Nm)
old children and the 8-years old children (7.2 ± 0.4 Nm) old children, the 7-years old
children and the 9-years (11.1 ± 0.8 Nm) and the 8-years old children and the 9-years
old children.
As for the twitch kinetics, no significant differences were found between the age
groups for CT (F [2, 23] = 1.12; P = 0.35) (95.9 ± 2.2 ms) and for HRT (F [2, 23] =
0.62; P = 0.55) (90.2 ± 2.6 ms).
Musculotendinous stiffness
As shown in figure 2, SI
MT
values decreased with the age of the prepubertal
children. The ANOVA analysis indicated that the differences between the age groups
were significant (F [2, 23] = 6.11; P = 0,007). More precisely, significant differences
were found between the 7-years (6.95 ± 0.54 rad
-1
) old children and the 8-years (5.11 ±
0.59 rad
-1
) old children, as well as, the 7-years old children and the 9-years (4.47 ± 0.45
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Artigo 2
81
rad
-1
) old children. Furthermore, SI
MT
values of the three child groups were significantly
different from adult data (data from Lambertz et al. (2008), obtained with the same
device).
Discussion
Some experimental procedures were used to quantify modifications in muscle
force, twitch kinetics and elastic properties of the triceps surae muscle group with the
age of prepubertal children. These different procedures allowed the solicitation of the
muscle during induced contractions and voluntary contractions. The results obtained
with each part of the protocol will be discussed in relation to age of the prepubertal
children and compared to results obtained in European prepubertal children.
Anthropometric data
The anthropometric data reported in the present study were in agreement with
those reported by others for European school children (Lambertz et al., 2003; Grosset et
al., 2005). Obviously, anthropometric data of prepubertal children increased with age,
so that significant differences were found between the youngest and the oldest children.
Such age-related increases in body mass with statural growth were already reported
(Kanehisa et al., 1995a). It seemed also that the increase in body mass appeared to be
the most important parameter during young childhood (Seger and Thorstensson, 2000).
The present results indicated that the body mass of the oldest children was 1.24 times
that of the youngest child group, whereas height was only ~1.1 times greater.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
82
Maximal voluntary force
The maximal voluntary torque in isometric conditions increases with the age of
the prepubertal children. This evolution is similar to those reported for European
prepubertal children (Lambertz et al., 2003; Grosset et al., 2005).
Others have also reported increases in maximal voluntary torque in isometric
conditions with age for the knee extensors (Cornu et al., 1998), the elbow flexors
(Cornu and Goubel, 2001) and for the plantar and dorsi flexors of the ankle joint
(Belanger and McComas, 1989; Kanehisa et al., 1995b; Pääsuke et al., 2000). However,
most of the cited studies were interested in the comparison between prepubertal children
(10-11 years) and young adolescent (14-16 years). Only Lambertz et al. (2003) and
Grosset et al. (2005) were interested in studying a more narrow age span of 7 to 11
years. In the same way, the present study was interested in the narrow age span of 7 to 9
years in Brazilian prepubertal children. We also showed a significant increase in
maximal voluntary torque with the age of the prepubertal children.
Some mechanisms, which can contribute to the increase in maximal voluntary
torque, have been indicated by Grosset et al. (2005): the increase in the number of
sarcomeres in parallel and the increase in muscle fiber section. Furthermore, since
torque is the product between muscle force and moment arm, variations can also be due
to variations in moment arm with the age of the prepubertal children.
When normalizing muscle force with regard to the anatomical cross sectional
area (Kanehisa et al., 1995a) or to body mass (Pääsuke et al., 2000; Seger and
Thorstensson, 2000), the differences were less but they still remained different all along
the considered life span. The present study also revealed a trend of increase in the
relative maximal isometric torque. This means that other mechanisms than muscle
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
83
volume or tendon moment arm must be responsible for the increase in maximal
voluntary torque.
Most of the above-cited studies, hypothesized that the increase in maximal
voluntary torque should be due to an improvement in the activation capacities with age
of prepubertal children. Indeed, Lambertz et al. (2003) and Grosset et al. (2005)
reported that the youngest children were less able to activate maximally their muscles.
These experiments analyzed the activation capacities with regard to coactivation or the
activation deficit, the latter one was obtained by the twitch interpolation method. The
present results are in favor of such an improvement in the maximal force development
in prepubertal children with age in the Northeast of Brazil.
Twitch properties
The increase in the maximal twitch amplitude, revealed an improvement of the
contractile properties with the age of the prepubertal children. The evolution of the
present data was similar those reported for European prepubertal children (Grosset et
al., 2005).
Significant increases in twitch amplitude were already reported when comparing
pre and postpubertal children (Belanger and McComas, 1989; Pääsuke et al., 2000) or
between prepubertal children aged 7 to 11 years (Grosset et al., 2005). This later study
showed also increases when normalized to the muscles diameter. Some considerations
about the increase in twitch amplitude were given by Grosset et al. (2005). It has been
proposed that, among others like increase in muscle fiber diameter and number of
sarcomeres, changes in the myosin ATPase activity contributes to the increase in twitch
amplitude with age of the prepubertal children. In other words, the most important
increases in the contractile properties seems not to be due to changes in the myosin type
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
84
profile, since the fiber type distribution profile is already established at the age of 3 to 4
years (Elder and Kakulas, 1993).
This can also explain that the twitch kinetic parameters, like CT and HRT did
not show significant differences with the age of the prepubertal children. When
considering that the twitch kinetic parameters induced in vivo gives information about
the muscle fiber distribution (Rice et al., 1988), the fiber type distribution seems to be
the same between the children aged 7 to 9 years.
Elastic properties
The present study reported changes in the elastic properties of the muscle-tendon
complex with age of prepubertal children. The evolution of the present results was
similar to those reported for European prepubertal children (Lambertz et al., 2003).
As reported by others, knee extensors and plantar flexors presented a decrease in
musculotendinous stiffness index (Cornu et al., 1998; Lambertz et al., 2003), whereas
no change was observed for the elbow flexors (Cornu and Goubel, 2001). These authors
proposed that differences in the maturation process exist between the active and the
passive fraction of the upper and lower muscle groups in terms of musculotendinous
stiffness.
In the present study, the decrease in SI
MT
with age cannot be explained by
differences in the active fraction, i.e. the fiber type distribution, since it is known that
fiber differentiation is accomplished at the age of 3 to 4 years (Elder and Kakulas,
1993). With regard to the passive elastic properties, Kubo et al. (2001) reported an
increase in tendon stiffness of the vastus lateralis for children aged between 11 to 15
years. Therefore, as proposed by Lambertz et al. (2003) changes in the activation
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
85
capacities can influence musculotendinous stiffness measurement. These results confirm
data of the literature (Lambertz et al., 2003) in Brazilian prepubertal children.
Conclusion
The present results reported the maturation process of prepubertal children aged in the
narrow age span of 7 to 9 years. The quantification of the mechanical properties using
the transportable ergometer device showed that the maturation of the muscles in
prepubertal children in the Northeast of Brazil is similar to those reported for European
prepubertal children. These data can be used as a reference target group for clinical
studies in relation to malnutrition.
Acknowledgements
The authors are grateful to the children who participated in this study and the
schoolteachers, who invited us to work in that educational institution. This study was
supported by grants from CNPq.
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Wigston DJ & English AW. Fiber type proportions in mammalian soleus muscle
during postnatal development. J Neurobiol
1992; 23: 61-70.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
89
Tables
7-year
n = 9
8-year
n = 8
9-year
n = 11
Height (cm)
128.6 ± 0.8
133.1 ± 2.2
139.4 ± 3.3
Foot length (cm)
19.6 ± 0.5
20.9 ± 0.3
21.6 ± 0.3
Body mass (kg)
25.3 ± 1.1
29.1 ± 1.6
31.5 ± 1.5
Table 1. Anthropometric data of the prepubertal children at different ages. * indicated
significant differences at P < 0.05 from ANOVA analysis. Data are mean ± SEM.
Foot length (cm)
*
*
*
*
*
*
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
90
Figures
Figure 1. Twitch torque (Pt) of the prepubertal children at the different ages. Twitch
torque increased linearly with age. * indicated significant differences at P < 0.05 from
ANOVA analysis. Data are mean ± SEM
2
5
8
11
14
678910
Age (Years)
Pt (Nm)
*
*
*
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades
Artigo 2
91
Figures
Figure 2. Musculotendinous stiffness index (SI
MT
) of the prepubertal children at
the different ages. * indicates significant differences between the child groups and $
indicates significantly different from the child groups at P < 0.05 from ANOVA
analysis. Data are mean ± SEM.
1
2
3
4
5
6
7
8
6789101112
Age (Years)
SI
MT
(rad
-1
)
*
*
$
A
dult
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Artigo 3
92
ARTIGO 3
O terceiro artigo deste estudo é intitulado “Mechanical properties of the plantar
flexor muscles in prepubertal children with indicators of risk to early malnutrition.
Trata-se de um dos artigos investigativos principais desta tese, por apresentar respostas
à primeira pergunta condutora. Mostra os resultados da avaliação biomecância usando o
Ergômetro de Tornozelo em pré-adolescentes da zona da mata de Pernambuco. A ser
submetido revista Journal of Physiology.
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Artigo 3
93
Mechanical properties of the plantar flexor muscles in prepubertal
children with indicators of risk to early malnutrition
Paiva MG
1,2
; Souza TOL
2
; Marinho SMOC
1
; Amaral PRAG
2
; Barros KMFT
2
; Canon
F
3
; Manhães-de-Castro R
1
; Pérot C
3
; Lambertz D
1
1
Departamento de Nutrição, Universidade Federal de Pernambuco, Brazil
2
Departamento de Fisioterapia, Universidade Federal de Pernambuco, Brazil
3
Université de Technologie de Compiègne, CNRS UMR 6600, Biomécanique et
Bioingénierie, 60205 Compiègne cedex, France
Running head: Mechanical properties in malnourished prepubertal children
Correspondence and proofs:
Daniel Lambertz, Ph.D.
Departamento de Nutrição - Universidade Federal de Pernambuco
Av Prof Moraes Rêgo, 1235 - Cidade Universitária
50670-901 Recife, PE
Tel.:0055 81 8602 9866
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Artigo 3
94
Abstract
The aim of this study was to evaluate the mechanical properties in prepubertal
children with and without indicators risk of early malnutrition. The sample was
composed of 42 prepubertal children of both gender, so that 17 subject composed risk
nutritional group (R) and 25 composed euthrophic group (E), with 9 years-old (± 2
months) old. Mechanical properties were determined by using an ankle ergometer
device, which allowed determining the contractile and elastic properties of triceps surae
(TS). The quantification of the force production capacities was achieved on voluntary
and induced conditions, and elastic properties through quick release technique. The
results indicated that maximal voluntary contraction (MVC), twitch torque (Pt) and
musculotendinous index (SI
MT
) were significantly level different between groups. The
results indicated that early malnutrition is able to induce changes on muscle mechanical
properties, as lower force production and higher musculotendinous stiffness. The lower
force production could be related with less muscle mass. Higher musculotendinous
stiffness is thought to be related to coactivation. Interestingly, young healthy
prepubertal children are less able to activate optimally the agonist muscles compared to
their older counterparts. This is in accordance with the hypothesis of a delay in
maturation in malnourished subjects. Further studies on motricity evolution and
malnutrition will be useful to understand functional mechanisms involving muscle
function and repercussions in locomotion.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
95
Introduction
In the Northeast of Brazil, malnutrition is still a preoccupying factor from a
public health perspective, and it has possibly irreversible consequences in the
development of muscle function. Indeed, alterations in the development of muscular
function have been related to the nutritional status during the prenatal period (Toscano
et al., 2008) or the postnatal period (Wilson et al., 1988; Oumi et al., 2000; Barros et al.,
2004). To study this initial phase of life becomes more and more interesting due to the
high amounts of events, which occur during this early phase of life. In the nervous
system, the series of events which occur determines the neurochemical and the
morphological structures in the adult (Morgane et al., 1993). The speed at which the
cellular events occur during this period led the organism to be more vulnerable to
external aggression, like malnutrition. This can led to permanent repercussion on the
organism what led to the definition of the concept of the critical period for the
development of the nervous system (Dobbing, 1970). Nevertheless, the literature also
indicates the existence of specific critical periods in the development of the organic
system (Wilson et al., 1988).
Over the last years our research group dedicated its work to the study of
malnutrition, using the rat as experimental model (Guedes et al., 2002; Barros et al.,
2004; Barros et al., 2006; Barreto-Medeiros et al., 2007; Toscano et al., 2008; Freitas
Silva et al., 2008). More recently, our group reported that some biomechanical
parameters, like twitch force, the force-velocity relationship and series elastic stiffness
were modified due to malnutrition during the critical period (Barros et al., 2004;
Toscano et al., 2008).
In human beings, several studies indicated correlations between alterations of
infantile development and biological risk factors, like early malnutrition, what led to
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
96
delays in the motor development (Barros et al., 2003). Furthermore, it was reported that
malnourished children presented a reduction in muscular mass and damages in motor
functions (Bénéfice et al., 1999). Although these studies indicated that early
malnutrition can have consequences on the development of fine motor abilities, studies
about the influence of malnutrition on muscle mechanical properties, like muscle force
and elastic properties, have not been carried out. It can be questioned whether early
malnutrition has consequences on the normal maturation process of muscles. Such
maturation processes of the neuromechanical properties of the triceps surae muscle
group have been already described in prepubertal children (Lambertz et al., 2003;
Grosset et al., 2005; 2008).
The aim of the present study was to quantify the force production capacities in
voluntary and induced conditions, as well as the elastic properties of the triceps surae
muscle group in prepubertal children with and without indicators of early malnutrition.
It is hypothesized that due to a possible delay in the maturation of the neuromuscular
system, the mechanical properties of prepubertal children with risk of early malnutrition
showed an evolution of these parameters like those children who were younger.
Preliminary results have been published recently in abstract form (Paiva et al., 2008)
Materials and Methods
Testing machine
The technical support of the transportable ergometer device (Lambertz et al.,
2008) has been derived from an ankle ergometer, already used in adult subjects (Goubel
& Pertuzon, 1973). Briefly, the transportable ergometer device is composed of an
adjustable seat and an adjustable rotational footplate, fixed in front of the seat, so that
subjects of different statural growth can be measured. Isometric force in static condition
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
97
is measured by an S-type load cell (maximal force 500N) connected to a holding
electromagnet (maximal holding force 790N) ensuring the isometric state of the
muscles. Angular displacement (
Θ
) is measured by using an optical absolute encoder.
A PC type computer equipped with an AD converter board is used for data acquisition.
Specific menu-driven software controlled all procedures and recorded mechanical
variables and electromyograms (EMG) for later analysis. Mechanical data and EMG are
sampled by using a 4 kHz sampling frequency A dual beam oscilloscope gave the child
visual feedback about the procedure in progress.
Subjects
Forty-seven, 9-years (± 2 months) old prepubertal children of both genders were
tested at the Secretaria Municipal de Saúde in Gameleira, Pernambuco, Brazil. The
experimenter and the legal guardians determined the pubertal status. Based on breast
development, pubic hair and no apparent changes in the voice and skin, all children
were classified as prepubescent. The nutritional status of the prepubertal children was
determined by means of the height-to-age ratio, as recommended by the World Health
Organization (WHO, 2007). Thus, a risk nutritional group (R) was composed of 17
children (5 girls and 12 boys) and a euthrophic nutritional group (E) was composed of
25 children (7 girls and 18 boys). Five children were afraid of the testing machine, so
that they were excluded from the study. Anthropometric measurements included the
measurement of body mass, height, and calf circumference and foot length.The study
obtained approval by the Committee of Ethics in Research of the Federal University of
Pernambuco, according to norms and regulates of the directions for research with
human beings CNS 196 /96 (Process Nº 015/2005). The legal guardians were fully
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Artigo 3
98
instructed about the experimental procedure and signed a term of free and clarified
consent. The legal guardians were free to withdrawal the children at any time.
Experimental protocol
The child was comfortably placed on an adjustable seat without back support in
order to limit the contribution of the trunk to the requested effort. The right foot was
attached rigidly to the adjustable footplate, so that the horizontal bi-malleolar axis
coincided with the axis of rotation of the footplate. The knee was extended to 120º and
the ankle was placed to 90º of dorsiflexion, i.e. neutral position. The thigh was
maintained by a restraint system in order to keep it immobilized.
Surface electromyograms (EMG system do Brasil) were detected on the soleus
muscle (Sol), using self-adhesive Ag/AgCl surface electrodes (15 mm in diameter). To
reduce the electrode impedance to below 5 kΩ, the skin areas over the electrode
application sites were gently rubbed with an abrasive sponge and cleaned with an
alcohol pad. The electrodes were placed over the belly of the soleus muscle, about 2 cm
below the insertion of the gastrocnemii on the Achilles tendon. The ground electrode
was placed over the tibia. EMG was recorded differentially, amplified and band-pass
filtered (20-500 Hz).
The maximal motor direct response (M
max
, 10 kHz sampling frequency) was
elicited by applying a supramaximal electrical stimulation to the posterior tibial nerve
with the cathode located in the poplitea fossa and the anode placed to the thigh,
proximal to the patella. The stimulus intensity was adjusted so as to obtain the maximal
M wave of the Sol. Since this experiment was conducted while the force transducer was
attached to the holding electromagnet, the twitch response due to the electrical
stimulation was measured. Five twitch responses were measured. For this part of the
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
99
experiment, it was not possible to elicit a supramaximal electrical stimulation in five
children, so that this experimental procedure was excluded for these children. Thus,
twitch responses were obtained in 12 children of the risk group and 17 children of the
euthrophic group.
Then, absolute force from a maximal voluntary contraction (MVC) was
determined in plantarflexion under isometric conditions, while the child was asked to
develop a maximal contraction against the footplate. The MVC of the day was defined
as the highest force of three attempts to generate the maximal effort. Maximal force was
then converted to maximal torque by multiplying the force values with the
corresponding moment arm. The moment arm was the distance between the axis of
rotation of the footplate and the force transducer, which was attached perpendicular to
the footplate by the holding electromagnet. Maximal relative torque values were also
considered with regard to dimensions that change with growth, i.e. expressed as the
ratio between maximal twitch torque or maximal MVC torque and calf circumference.
Finally the elastic properties of the musculotendinous (MT) complex were
assessed by means of a quick-release technique adapted for in vivo experiments (Goubel
& Pertuzon, 1973). As in isolated muscles, the aim was to determine the stiffness of the
so-called series elastic component (SEC). Since the quick-release technique
characterizes SEC stiffness of Hill’s model (Hill, 1938), a major proportion of the series
elasticity resides in the tendon (passive component of the SEC), whereas cross-bridges
constitute the active component of the SEC (Huxley & Simmons, 1971).
Quick-release movements from the neutral position were achieved by a sudden
releasing of the footplate while the child maintained a submaximal voluntary isometric
force in plantarflexion. Three trials were performed at 25%, 50% and 75% of MVC.
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Artigo 3
100
A full test session, including rest periods, lasted approximately one hour and
comprised (i) explanation to the test, (ii) preparation of the child, (iii) familiarization to
the test and (iv) the actual test, which was presented once to each child. Rest periods
were standardized in terms of intratest (1 min) and intertest (3-5 min).
Data processing
Peak twitch torque (Pt), contraction time (CT) and half relaxation time (HRT)
were determined for each M wave record. To do so, the start time of the twitch and Pt
were determined manually and CT and HRT were calculated automatically. Then a
mean value was calculated by averaging the five results.
Musculotendinous stiffness was calculated as the ratio between variations in
Θ
&&
(angular acceleration) and
Θ
within a time lapse of 20ms, i.e. when elastic elements are
supposed to recoil:
IS ⋅∆ΘΘ∆= /
&&
(S is stiffness, I is inertia). In this equation, inertia is
assumed to be constant (see figure 1).
Data processing was conducted on the measured
Θ
and calculated
Θ
&&
obtained
by calculation of angular velocity.
Θ
and its calculated derivatives were filtered by
using a mean smoothing technique over 10 points.
SEC characteristics were measured at the very beginning of the quick-release
movement before any reflex changes in muscle activation (e.g. unloading reflex) (Angel
et al., 1965) were possible. Thus, stiffness calculation was conducted over the first 20
ms (Lambertz et al., 2001).
Then, musculotendinous stiffness values were related to the corresponding
isometric torque calculated over a time window of about 200 ms, preceding the quick-
release
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
101
movement. The slope of the linear stiffness-torque relationship so obtained was defined
as a stiffness index of the musculotendinous complex (SI
MT
) (Lambertz et al., 2001) and
proposed to attest changes in musculotendinous stiffness. Taking a stiffness index has
the advantage to be independent of the required torque level and to avoid the use of
MVC or cross-sectional measurements for normalizing musculotendinous stiffness
(Lambertz et al., 2001).
All parameters were also expressed in % changes with regard to E group.
Statistics
Statistical analyses included linear regression analyses to test stiffness-torque
relationships. All parameters were first tested on their normal distribution running a
standardized sknewess and kurtoisis test. Then, a student t-test for unpaired changes
was used to analyze statistical differences of all parameters between R group and E
group. Statgraphics® statistical analysis software was used. A level of P<0.05 was
selected to indicate statistical significance. Mean values are represented as mean ±
SE.
Results
Anthropometric data
Table 1 summarizes the anthropometric data of the R group and the E group. As
indicated, all anthropometric data showed significant differences between R group
and E group.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
102
Twitch torque and MVC torque
Figure 1 and figure 2 summarizes the torque values obtained from voluntary and
induced contractions, as well as normalized torque values with regard to calf
circumference. Statistical analysis indicated that MVC torque showed a tendency of
lower torque values in R group. Twitch torque was significantly different between
the R group and the E group. This led to significant decreases of 32.1% for the MVC
torque and 37 % for the twitch torque. When torque values were normalized, no
significant difference was found between R group and E group for normalized twitch
torque. Normalized MVC torque still showed a tendency of significant difference
between R group and E group. This difference led to a decrease of 27.8% for
normalized MVC torque.
Twitch kinetics
Table 2 summarizes CT and HRT mean values. As one can see, CT and HRT
showed no significant differences between R group and E group.
Musculotendinous stiffness
Figure 1 gives individual MT stiffness – torque relationships for a child of the
risk group and a child of the euthrophic group. As one can see, SI
MT
is stepper for the
child of the risk group. Table 2 gives the values of SI
MT
between R group and E
group. Statistical analyses indicated that the difference in SI
MT
between both groups
was significant. This led to a significant increase of 38 %.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
103
Discussion
Some experimental procedures were used to quantify the influence of early
malnutrition on mechanical properties of the plantar flexor muscles in prepubertal
children of the Northeast of Brazil. The different procedures allowed the solicitation of
the triceps surae muscle group during induced and voluntary contractions.
Anthropometric data
Height-to-age ratio of prepubertal children was used as indicator of early
malnutrition (WHO, 2007). Indeed, the present study showed that statural growth in
prepubertal children with risk of malnutrition was lower than in those who were
classified as euthrophic. The lower body weight and calf circumference may indicate
that muscle atrophy due to early malnutrition is one of the prominent factors. Several
studies already reported lower body weight in undernourished (Bénéfice & Malina,
1996) or malnourished (Bénéfice et al, 1999) children. Nevertheless, muscle-to-body
weight ratio from rat experiments indicated that other mechanisms could also hold
for the lower body weight (Toscano et al., 2008). In this study, the influence of
intrauterine undernutrition was hypothesized as possible mechanism.
Mechanical properties of electrically induced contractions
In isolated muscle, CT and HRT are related to fiber type profile, cross-bridge
cycling, and calcium release and reuptake from the sarcoplasmic reticulum
(Berchthold et al., 2000). Furthermore, SEC properties can influence CT and HRT
kinetics (Hill, 1951).
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
104
The fiber type profile from 25 days old soleus muscle of malnourished rats was
reported during prenatal period (Toscano et al., 2008), indicating a higher percentage
of type IIa fibers in malnourished rats. Thus, a difference in the twitch kinetics of
isolated soleus muscle was suspected. Nevertheless, Toscano et al., (2008) reported
no significant differences in CT and HRT. The influence of changes in SEC
properties was also taken into consideration, but could not explain the lack of change
in CT and HRT. As a possible mechanism, modification in the thyroid status was
proposed (Arruda et al., 2005; Harrison et al., 1996), which counteract the decrease
in CT and HRT as expected by the fiber type transition.
In humans, CT and HRT are mainly related to the fiber type profile (Rice et al.,
1988). In healthy children, Elder and Kakulas (1993) reported that the fiber type
profile of the soleus muscle is already established at the age of 3 to 4 years. Since no
significant differences were found in CT and HRT, it can be hypothesized that the
fiber type profile in prepubertal children of R group and E group was the same. It can
be mentioned that the present CT and HRT time values were lower than those
reported for European children (Elder & Kakulas, 1993; Grosset et al., 2005), which
were about 110 ms for CT and 95 ms for HRT. Thus, it can be hypothesized that 9
years old prepubertal children from the rural zone of the Northeast of Brazil have a
higher percentage in fast twitch fibers.
Mechanical properties of voluntary contractions
The present study reported a lower voluntary isometric torque in children with
risk of early malnutrition. This result is in accordance with those obtained in isolated,
25 days old Soleus muscles of rats (Barros et al., 2004; Toscano et al., 2008). In
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
105
children, studies about skeletal muscles and malnutrition are scarce. Only Bénéfice et
al. (1999) observed a reduction in muscle mass due to malnutrition and muscle
hypotrophy is suggested. Indeed, the strength developed by muscles is known to be
proportional to the number of sarcomeres in parallel and thus to the physiological
cross sectional area (Ikai & Fukunaga, 1986). Thus, the lower voluntary isometric
torque in the R group can be due to the fact that prepubertal children have less
muscle mass. This was approached by the measurement of the calf circumference,
which was significantly lower in R group compared to E group. Nevertheless, when
normalizing voluntary isometric torque with regard to calf circumference, a tendency
of lower normalized voluntary isometric torque was still observed. This may indicate
that another mechanism can contribute to the decrease in voluntary isometric torque
in children of the R group. Indeed, maximal isometric torque in voluntary conditions
depends also on the activation capacities of the subjects (Moritani & De Vries,
1979), i.e. how the subject contracts the agonist muscle. Indeed, maximal isometric
torque represents the net torque about the ankle joint (agonist minus antagonist), and
it has been already reported that young healthy prepubertal children are less able to
activate optimally the agonist muscles compared to their older counterparts (Grosset
et al., 2008). A higher degree of coactivation was observed in the youngest children
(Lambertz et al., 2003; Grosset et al., 2008). Thus, when also present in prepubertal
children with risk of early malnutrition, a higher degree of coactivation can lead to a
lower voluntary isometric torque. Thus, it is hypothesized that prepubertal children
with a risk in early malnutrition present neuromechanical properties of younger
healthy children, when compared to children of the same age group. This is in
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
106
accordance with the observation that early malnutrition led to a delay in the
maturation process of the neuromuscular system (Barros et al., 2006).
MT stiffness is classically separated into two fractions: an active fraction located
in muscle fibers and a passive fraction situated in tendons (Huxley & Simmons,
1971). This heterogeneity of the MT complex leads to non-linear tension-extension
relationships and MT stiffness is classically linearly related to torque. Some results in
the literature suggest that slow and fast fibers may well have different elastic
characteristics. For instance, it was demonstrated that, when a training technique
increases the percentage of fast twitch fibers in the soleus muscle, its SEC stiffness
decreases (Almeida-Silveira et al., 1994). The opposite mechanical change (i.e. an
increase in SEC stiffness) was also associated with a relative increase in slow twitch
fibers (Goubel & Marini, 1987). In humans, differences in MT stiffness have already
been reported after periods of changes in the functional demand, as a result of
training (Pousson et al., 1990) or microgravity (Lambertz et al., 2001). Furthermore,
the maturation of elastic properties of the MT complex has been reported in the
literature. For example, it was reported that the stiffness index of the MT complex
decreased with age for the knee extensor (Cornu et al., 1998) and the plantar flexor
(Lambertz et al., 2003), whereas it was similar for the elbow flexor (Cornu &
Goubel, 2001). A physiological aspect can be the influence of coactivation on MT
stiffness measurement (Tognella et al., 1997; Cornu et al., 2001). Indeed, Lambertz
et al. (2003) quantified the coactivation during MT stiffness measurements. In their
study, a higher degree of coactivation was found in the youngest children, who
presented also the higher MT stiffness index values, compared to their younger
counterparts (Lambertz et al., 2003). Thus, adaptation in stiffness of the MT complex
can occur from a number of subsystems
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
107
For instance, animal experiments indicated an increase in SEC stiffness due to
early malnutrition during the prenatal period (Toscano et al., 2008). This cannot be due
to a higher percentage of fast twitch fiber of the active fraction of the SEC. An
adaptative response of the passive fraction of the SEC was proposed to counteract the
decrease in SEC stiffness of the active fraction (Toscano et al., 2008). Thus, in the same
way, the increased stiffness index of the MT complex can be due to an increase in the
passive fraction, since the fiber type profile of the plantar flexor muscles in prepubertal
children is established at the age of 3 to 4 years (Elder & Kakulas, 1993). This seems to
be also the case in the present study with regard to the twitch kinetic properties.
Furthermore, coactivation was proposed as possible mechanism. As proposed above,
malnutrition led to a delay in the maturation of the neuromuscular system (Barros et al.,
2006). SI
MT
values of the risk group prepubertal children were similar to those of
younger children of the Brazilian metropolitan children (Figure 2). This figure also
indicated that the maturation of the elastic properties in malnourished prepubertal
children is delayed by about 10 months. Such an delay what quantified during motor
ability tests in the same children (personal communication)
Conclusion
The results of this study showed that nutritional status can induce alterations in
muscle mechanical properties. Data suggest a delay in maturation of the neuromuscular
system. This fact could lead to repercussions not only in daily living activities but also
in sportive activities. More studies are suggested for better briefings mainly to quantify
the occurrence of muscular coactivation in infantile population. Repercussion of this
kind of alteration in motor abilities would be also useful to understand motor evolution
adaptations due to early aggressions as malnutrition.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
108
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Artigo 3
112
Figures
0
30
60
90
0 5 10 15 20 25
Torque (Nm)
MT stiffness (Nm rad
-1
)
0
0,01
0,02
0,03
Inertia (Nms
2
rad
-1
)
0.03
0.02
0.01
Figure 1 Musculotendinous (MT) stiffness – torque (dark symbols) and inertia –
torque (white symbols) relationships for a child of the risk group (squares) and a
child of the euthrophic group (circles). The slope of the stiffness – torque
relationship is used as MT stiffness index (SI
MT
).
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Artigo 3
113
Figure 2 Musculotendinous stiffness index (SI
MT
) – age relationship for prepubertal
children from an urban city (black squares) and rural village (open symbols).
Prepubertal children of the rural village were of the same age of 9 years for the
euthrophic group (open square) and the risk nutritional group (open circle). The flash
indicates the hypothesized delay in the maturation of the elastic properties for the
risk nutritional group.
3
4
5
6
7
8
678910
Age (Years)
SI
MT
(rad
-1
)
*
*
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Artigo 3
114
Tables
Risk group Euthrophic group P value
Body mass (kg) 22.8 ± 0.6 27.5 ± 0.6 P < 0.001
Height (cm) 119.2 ± 0.4 130.3 ± 0.9 P < 0.001
Calf circumference (cm) 23.8 ± 0.4 25.7 ± 0.3 P = 0.01
Foot length (cm) 19.4 ± 0.3 20.5 ± 0.2 P = 0.006
Table 1 Anthropometric data of the risk group and the euthrophic group. P indicates
the significance level of the difference between the two groups. Data are mean ± SE.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 3
115
Risk group Euthrophic group P value
MVC (Nm) 5.9 ± 0.4 8.7 ± 1.2 P = 0.05
MVC/Circumference (N) 22.8 ± 2.4 31.6 ± 3.3 P = 0.07
Pt (Nm) 1.8 ± 0.2 2.9 ± 0.3 P = 0.03
Pt/Circumference (N) 10.2 ± 2.4 11.8 ± 1.4 P = 0.53
CT (ms) 87.9 ± 4.4 88.0 ± 2.9 P = 0.94
HRT (ms) 91.1 ± 8.2 99.4 ± 4.5 P = 0.59
SI
MT
(rad
-1
) 5.8 ± 0.4 4.2 ± 0.5 P = 0.008
Table 1 The mechanical properties of the risk group and the euthrophic group.
Maximal voluntary contraction (MVC), twitch torque (Pt), contraction time (CT),
half relaxation time (HRT) and musculotendinous stiffness index (SI
MT
). P indicates
the significance level of the difference between the two groups. Data are mean ±
SEM.
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Artigo 4
116
ARTIGO 4
O quarto artigo é intitulado “Evaluation of motor abilities in prepubertal children
with and without risk of early malnutrition”. Trata-se do artigo que apresenta respostas
à segunda pergunta condutora da tese. Mostra os resultados da avaliação das habilidades
motoras em pré-adolescentes da zona da mata de Pernambuco. Submetido à revista
Child Development, classificada como Qualis A pela CAPES (ANEXO D ).
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Artigo 4
117
Evaluation of motor abilities in prepubertal children with indicators of risk
to early malnutrition
Paiva MG
1,2
, Souza TOL
2
, Marinho SMOC
1
, Osório MM
1
, Manhães-de-Castro R
1
,
Lambertz D
1
, Barros KMFT
2
1
Departamento de Nutrição – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
2
Departamento de Fisioterapia – Universidade Federal de Pernambuco – Brazil
Running head: Evaluation of motor abilities in malnourished children
Correspondence and proofs:
Karla MFT Barros, PhD
Departamento de Nutricão-Universidade Federal de Pernambuco
Av Prof Moraes Rêgo, 1235-Cidade Universitaria
50670-901 Recife, PE
Tel. : 0055 81 88937703
e-mail : [email protected]
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
118
Abstract
The objective of the present study was to quantify the motor performance in prepubertal
school children with and without indicators of early risk malnutrition. Two groups were
identified as risk group (20 children, mean age 110.9 months) and euthrophic (27
children, man age 109.9 months). Motor performance was determined by the general
motor age (GMA) and the general motor quotient (GMQ). The results indicated that
GMA and GMQ were significantly lower in children with risk of malnutrition. This
study showed that prepubertal children, exposed to early malnutrition, underwent
alterations in the performance of motor abilities. Such an observation can be helpful in
the establishment of interventions in order to prevent the evolution of harmful effects of
early malnutrition along the life.
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Artigo 4
119
Introduction
During the development of the human being, adaptative responses occur from
birth to adult life. Biological factors, as well as environmental, social and economic
conditions can determine a delay in the development of neuropsychomotor abilities
(Saccani et al., 2007). The motor abilities of the child evolve widely with age and
become more and more complex and complete, interacting in the triad of physical –
cognitive – motor development (Andraca et al., 1998; Rosa Neto, 2002).
Nutrition injuries during developmental time can lead to impairments in motor
development, due to its negative repercussion in structural and functional evolution.
Health and nutritional conditions of the maternal organism influence developmental
processes in the offspring. In animals during prenatal life, malnutrition induced
reduction in cross sectional area of the muscle (Bedi et al., 1982; Cavaliere et al., 1996)
and had influences on the developmental process of mechanical properties in skeletal
muscles (Toscano et al., 2008). This has been also showed when malnutrition was
imposed during postnatal period on the development of mechanical and
neurophysiological properties (Barros et al., 2004; Freitas-Silva et al., 2008).
Furthermore, both experimental and human studies show that after birth, environmental
factors seems to have also importance (Fawer et al., 1995; Andraca et al., 1998; Lizo et
al., 1998) on the development of motor function (Lynch et al., 1975), reflex ontogeny
(Barros et al., 2006) and locomotor patterns (Oliveira et al, 1997).
In humans, the first studies evaluated the effect of malnutrition on cognitive
deficiency (Galler et al., 1985), low physical activity (Spurr & Riena, 1987) and mental
behavior (Galler et al., 1987). Deficits in the fine motricity were also reported
(Bénéfice, Fouére & Malina, 1999). Further evidence is given, that environmental
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Artigo 4
120
factors interfere with the motor development regarding the basic motor skills like
walking, jumping, kicking and writing (Keogh, 1977). Morphological factors of the
organism can also influence the way that children execute these basic movements
(Oliveira et al., 1997).
The majority of the studies on malnutrition and infantile motricity is based on
results of African countries (Bénéfice & Malina, 1996; Bénéfice, Fouére & Malina,
1999), and Central (Kuklina et al., 2006) and North America (Malina et al., 1987; Peña-
Reyes et al., 2003; Malina et al., 2004), so that a generalization of these results to
Brazilian prepubertal children, with specific social risks, is questionable. Therefore,
Rosa Neto (2002) developped the Motor Development Scale (MDS) for Brazilian
prepubertal children. The author emphasizes that the motor tests of the MDS were
selected from different proofed studies of other classical authors like Ozeretski (1936),
Brunet & Lezine (1978), and Galifret-Granjon (1981). The MDS is a set of diversified
proofs with gradually increasing difficult levels, allowing an exploration of different
motor abilities. Within these perspectives, the MDS was used to investigate the motor
abilities of prepubertal children in the Zona da Mata of the State of Pernambuco in the
Northeast of Brazil. This region presents characteristics, since intense sugar cultivation
is the predominant economic activity of this region: this is a seasonal-type work to the
families, what leads to a quite regular nutritional deprivation in the infantile population.
Therefore, the aim of the present study was to quantify motor abilities of
prepubertal school children in the Northeast of Brazil, with and without risk of early
malnutrition.
Material and Methods
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Artigo 4
121
Subjects
47 prepubertal children of both gender, selected as a cross-sectional study from
seven public schools in the City of Gameleira, (Pernambuco, Brazil) participated in this
work. This region is characterized by offering low quality of life to its habitants. It has
lack of basic sanitation, the mothers had great number of children, low level of
education, and the children have a great number of hospital internments in the first years
of life. These factors displayed further risk factors for growth and development of the
infantile population.
The experimenter and parents or legal guardians of each child determined the
pubertal status, based on parameters as breast development, pubic hair and no apparent
changes in the voice and skin. The nutritional status was determined by means of the
height-to-age index, as recommended by the World Health Organization (WHO, 2007).
Thus, two groups were composed: a risk nutritional group (R) with 20 children (6 girls
and 14 boys) and a euthrophic nutritional group (E) with 27 children (9 girls and 18
boys). The chronological mean age (CA) was 110.9 ± 0.9 months and 109.9 ± 0.7
months, respectively. The criteria of exclusion from the evaluation were the presence of
neurological or orthopedic alterations, and/or sensory disturbances (visual or hearing),
obvious during the evaluation.
The study was approved by the Committee of Ethics in Research of the Federal
University of Pernambuco, according to the directions for research with human beings
CNS 196 /96 (Process Nº 015/2005). The legal guardians were fully instructed about the
experimental procedure and signed a term of free and clarified consent. They were free
to withdraw the child from the evaluation at any time.
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Artigo 4
122
Anthropometric data
Anthropometric data consisted in the evaluation of height, body mass and foot
length. Height was measured by using a stadiometer with a precision of 1 mm, and body
mass was measured by an electronic scale with a precision of 100 g. Foot length was
measured with a rule of 1 mm precision. Height-to-age ratio was retained as an overall
indicator of the nutritional status. Mean Z-scores were chosen as an indicator of past
and current nutritional status. A Z-score of ≤ 2 was considered as risk nutritional status
(WHO, 2007).
Experimental protocol
The Motor Development Scale was chosen due to its simplicity of application in
the local conditions and the fact that it was already validated and standardized in healthy
Brazilian children (Rosa Neto, 2002).
The MDS is composed of sequences of motor development tests in children,
where each test has a different degree of difficulty. The tests were presented in the order
of progressive increase of complexity, being the simplest task at the age of 2 years and
the most complex task at the age of 11 years. In this work, the tests used included the
age range from 7 to 11 years.
In the present study, the tests consisted in the quantification of fine motricity,
global coordination and balance, as well as laterality of the hands and the feet. The
procedures of the different tests with the corresponding CA of the task are described
below:
Fine motricity: to make small balls of paper with one hand alone (7 years); to touch in
maximum speed the fingers of the other hand with the tip of the thumb, without
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Artigo 4
123
repeating the sequence (8 years); to throw a ball of 6 cm in diameter in a target of 25 cm
x 25 cm (9 years); to touch with the right thumb must be on the left finger index and the
left thumb must be on the right finger index and then changing the sequence by rotating
one thumb and finger index (10 years); to catch a ball of 6 cm in diameter, launched in 3
m distance, by one hand (11 years).
Global motricity: with open eyes, to jump on a foot along a distance of 5 m (7 years); to
jump over a 40 cm high hurdle (8 years); to jump in the air and then touch the two heels
with the hands (9 years); to move an object along 5 m with one foot (10 years); to jump
on a chair (11 years).
Balance: to keep balance while squatting (7 years); to keep balance on the foot toe, with
the trunk inflected (8 years); to “make a four using the legs”, by remaining on the left
foot and with the plantar region of right foot to make an angle so that it touches the left
leg, repeating the same with the right leg (9 years); to keep balance on the foot toe with
closed eyes (10 years); to keep standing on one of the legs with closed eyes (11 years).
Laterality: for the eyes : spontaneous choice of left or right side, when a task is
proposed., as to look-through a hole of 15 cm x 15 cm ; to make a telescope with a
paper and to look-through it ; for the hands : to paint or to draw ; for the feet : to kick a
ball.
Each test began with the task corresponding to the CA. When a task was
successful for the corresponding CA, the following task with an advanced CA was
proposed to the child. This was done, since a failure in the task was obtained. Then, the
task corresponding to the previous CA was retained. For quantification, the positive
result in the task received the value 1, partially positive 1/2 and failure 0. The values
were quoted on an answer leaf for easy registering of the results.
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Artigo 4
124
After accomplishment of the evaluation tests, the answer leaf was analyzed in
order to determine the motor age (MA), expressed in month. The motor age
corresponded to the highest value of the evaluation, which was reached in each task of
fine motricity (MA1), global coordination (MA2) and balance (MA3).
The general motor age (GMA), which determines the motor age of the child, was
obtained by averaging the individual motor ages of the different tests as expressed by
the formula :
3
321 MAMAMA
GMA
+
+
= (1)
Then, a general motor quotient (GMQ) was determined, to classify the general
performance of the children, while it varied between high superior (130 points) and very
inferior (≤69 points) (see table 2). It was calculated by dividing the GMA by the CA
and expressed in percentage as expressed by the formula:
100⋅=
CA
GMA
GMQ
(2)
Finally, the motor profile consisted of a graphical representation obtained in the
motor tests, allowing a simple and fast comparison of some aspects of the motor
development placing in evidence the strong and weak points of the children (see
figure 1).
The differences between GMA and CA gave the positive age or the negative
age, when the differences represented a positive value or a negative value, respectively.
With this index, it is possible to know whether the children presented or not a delay in
the acquisition of the motor abilities or to know whether GMA is equal, superior or
inferior to the CA.
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Artigo 4
125
As for the laterality test, this was represented in completely right handed and left
handed, crossed or undefined. To analyze the laterality test, a specific classification
table was used (Rosa Neto, 2002), which is based on the frequency of all motor skills
used by the hand, the eye and the foot.
Statistical analysis
For statistical analysis, the Mann-Whitney test was used, since some of the
parameters were not normal distributed. Sigma Stat 32 statistical software was used.
The level of significance was set to P<0.05. Values are represented as mean ± SE.
Results
Anthropometric data
Table 1 summarizes the results of the anthropometric data. Statistical analyses
indicated a significant difference in body mass (P=0.001) and height (P=0.001) between
the children of R and E group.
Fine motricity, global coordination and balance
Table 2 summarizes the results of the motor scale obtained in R and E group,
when the GMQ was considered. First, a significant difference in GMQ was found
between R group (95.2 ± 1.3 %) and E group (102.6 ± 1.2 %). Second, it can be seen
that both groups showed a high frequency in the normal middle level (R=80% and
E=89%). Furthermore, the R group showed a frequency of 20% in the normal low level,
whereas no normal low level was observed in the E group. Finally, no normal high level
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Artigo 4
126
was observed in the R group, whereas the E group showed a frequency of 11% in the
normal high level.
The motor profile is shown in figure 1. This figure shows that the difference
between R and E group was 11.7 months for fine motricity (P = 0.001), 0.9 months for
the global coordination (P = 0.8) and 7.1 months for the balance (P = 0.06).
Furthermore, a great difference was observed when comparing the motor ages of the
tasks with the CA. It can be seen that the E group presented a significant higher fine
motricity motor skill (P = 0.008) than expected for the CA. MA 1 was 10.1 months
above the CA, whereas MA2 and MA3 were within the CA. R group showed fine
motricity and global coordination within the range of the CA, whereas balance indicated
a lower motor skill of 10.7 month between MA3 and the CA (P = 0.02).
Figure 2 represents the negative age and positive age in comparison between R
and E group. It can be seen that R group showed a significant (P = 0.04) negative age of
5.4 months, whereas the E group showed a non-significant (P = 0.07) positive age of 2.9
months.
Laterality
Figure 3 shows the distribution of the laterality between R and E group. Results
from E group are mostly distributed in complete right handed (48.2%) and crossed
laterality (40.8%), being only 11.1% classified as undefined. The R group showed the
same distribution for complete right handed (50%), but higher values of undefined
(25%).
Discussion
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
127
The present study reports that early malnutrition lead to lower anthropometric
values, notably with regard to statural growth and body mass. Such an influence of early
malnutrition on body weight has been already reported in animal experiments, when
considering early malnutrition both during the prenatal period (Toscano et al., 2008) or
the postnatal period (Barros et al., 2004). In humans, Bénéfice, Fouére & Malina (1999)
also reported lower body mass and statural growth for African children. Thus, in the
same way, the results of Brazilian prepubertal children confirm this influence of early
malnutrition on anthropometric data. Since the prepubertal children of the R group were
already in school and received a supplementation in daily diet, they showed therefore a
nutritional balance: there were no subjects with signs of acute malnutrition in our
population. Such a long-term effect of early malnutrition has been already reported in
the literature (Bénéfice, Fouére & Malina, 1999; Barros et al., 2003).
The risk for a delay in the motor development is associated with diverse factors,
classified as biological, social and environmental. These additional risk factors increase
the probability of an aggression, as malnutrition, to induce consequences on the
infantile development (Sameroff et al., 1987; Weisel & Wasnik, 1990). Halpern et al.
(2000) reported in their study that 34% of the children showed a delay in the
neuropsychomotor development and these children also belonged to a less economically
privileged class. In the region of this study, children belong to a less economically-
privileged social class.
We also reported lower performance in the motor ability tests of fine motricity
and balance. This was also observed notably regarding the parameters of motor age and
the global motor performance of the children.
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Artigo 4
128
Concerning fine motricity, this motor ability showed the greatest differences
between R and E group with a % change of -9.8 %. This parameter was also the most
affected in the reports from Barros et al. (2003) in Brazilian children and Bénéfice,
Fouére & Malina (1999) in African children. Other authors, who carried out
longitudinal studies, also reported the effects of early malnutrition on fine motricity:
Galler et al. (1985) reported similar results in 18-years old adolescents. In a study on the
influence of kwashiorkor and marasmus, a different form of nutritional disease, fine
motricity abilities in 15-years old adolescents are discussed (Galler et al., 1987).
Guardiola et al. (2001) reported that the fine motricity was affected in the 7-years old
children, who presented a low nutritional level. In the same way, Saccani et al. ( 2007)
evaluated children between 1 to 6 years of life in the outskirts of a Brazilian city and
observed that the percentage of children with developmental delay were higher in
malnourished group in to fine motricity. In the present study, results showed also that
fine motricity had the larger difference between nutritional groups: E group had a higher
development fine motricity than the R group. Interestingly, E group was higher than CA
expected values, and one can think about influences of environmental factors, like early
school beginning, as well as spontaneous motor activity. Nevertheless, at the age where
the evaluation was made, it seems that the influence of malnutrition was compensated,
since MA was nearly the CA, but comparing with E group which was submitted to the
same environmental factors, a delay in R group is highlighted.
Global coordination showed no statistical differences between R and E group, as
seen in MA2 parameter. It can also be seen, that this parameter was within the range of
the chronological age. Furthermore, these parameters were nearly the same in both
groups. This is in accordance with those reported by Rosa Neto (1996), who tested 3 to
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
129
7 years old children, who were born with low weight, and did not reported any
difference comparing to normal subjects in the time of testing. In another study,
Catenassi et al. (2007) evaluated 4-6 years old boys and girls in order to verify any
relationship between body mass index and global motor ability, but no difference was
found.
With regard to the balance test, the present study reported a tendency of lower
balance ability in MA3 parameter (-6.6 %) in R group. The evolution of this result is in
according with the study from Guardiola et al. (2001), who carried out neurological
examination in Brazilian school children with different nutritional status. They observed
less static and dynamic balance in group with lower nutritional level. In the same way,
Saccani et al. (2007) reported disturbances in relation to balance in preschool children
(1 to 6 years old), who presented low nutritional status. Furthermore, it can be seen
from figure 1, that MA3 parameter of the R group was significantly lower than the CA,
with a % change of -9.6 %. This indicates that the balance test was one of the most
affected motor ability tests of the malnourished children. Indeed, MA3 parameter of the
E group was within the range of the CA.
It must be mentioned that the tests of global coordination and balance involve
the mobilization of great muscle groups, like trunk muscles in association with upper
and lower limbs. This means, that there is an interaction of the skeletal muscle system,
nervous and sensory system. It can be argued that biomechanical properties can be
different between R group and E group, what can influence the motor abilities. For
example, the reduced size in body dimension can also influence the performance in
terms of biomechanics, by modifying the lever of moment arms and as a consequence to
affect motor development (Lackmann & Thelen, 1993). More precisely, it has been
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
130
proposed that differences in the foot length of prepubertal children can give information
about differences in the tendon moment arm of the triceps surae muscle group
(Lambertz et al., 2003). The present study reported lower foot length for the R group
and it can be hypothesized that the tendon moment arm of the plantar flexor is smaller.
Then for a given contractile force of the muscle, a lower torque about the ankle joint
will be generated. Furthermore, it has been shown in animals that the postural Soleus
muscle represents higher musculotendinous stiffness values due to early malnutrition
during the prenatal period (Toscano et al., 2008). In humans, Paiva et al. (2008)
reported recently preliminary results of biomechanical properties in prepubertal children
with a risk of early malnutrition. These children presented an increased
musculotendinous stiffness index when compared to euthrophic children. For instance,
increased musculotendinous stiffness will favor the application of additional forces in
order to counterbalance position instability. Coactivation of the anterior tibialis muscle
can be a possible mechanism (Lambertz et al., 2003). Thus, the reduced MA in balance
is not in accordance with the better control of position instability. This can be due to the
global nature of the motor ability evaluation. Further neurophysiological studies, aiming
to analyze the voluntary activation capacities are needful
.
As for laterality, we reported that about a half of the prepubertal children of the R
and E group had already an established laterality. Nevertheless, there were about 25%
of the R group and 11% of the E group, who had no established laterality. According to
the literature, Guillarme (1983) and Gallardon (1997) reported that laterality is already
established at 6 or 7 years of age. In the present study, the lack of laterality
predominance was about more than 50% in the R group compared to E group. Gallahue
& Ozmun (2003) report that visual/manual/foot coordination is a
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
131
task, which presents a later maturation, and some automatic responses are so
complex that they are slower in the beginning. It can be hypothesized that the R
group had a slower time of maturation in this task, as a consequence of a delay in
maturation.
Conclusion
The present study reported the repercussion of the nutritional status on the
performance of motor abilities in prepubertal children with and without indicators of
risk to early malnutrition. The present results demonstrated that the process of
acquisition of motor abilities can be influenced by the nutritional environment.
Once the children in this study came from the similar environments, it seems
that early malnutrition was the principal factor related to delay in the maturation of
motor abilities. It is interesting to note that these children were not disabled, but
presented a motor delay. It is important to highlight that motor function can be also a
protective factor to developmental risks, so besides nutritional and health cares, an
improvement in motor learning would be useful to prevent delays in motor
development.
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Artigo 4
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Artigo 4
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Tables
Risk group Euthrophic group
Body mass (kg)
22.0 ± 2.3 27.8 ± 3.1
Height (cm) 119.6 ± 2.2 130.6±1.9
Foot length (cm) 19.4 ± 0.3 20.5 ± 0.2
Table 1. Anthropometric data of the prepubertal children of different groups. * indicate
significant difference at P < 0.05. Data are mean ± SE.
*
*
*
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Artigo 4
139
Motor Scale Risk group Euthrophic group
Most Superior (>130) 0 0
Superior (120-129) 0 0
Height Normal (110-119) 0 11% (n = 3)
Middle Normal (90-109) 80% (n = 16) 89% (n = 24)
Low Normal (80-89) 20% (n = 4) 0
Inferior (70-79) 0 0
Most Inferior (<69) 0 0
TOTAL 100% (n = 20) 100% (n = 27)
Table 2 Motor Development Scale of Rosa Neto (2002), by using the General Motor
Quotient for each group.
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Artigo 4
140
Figures
Figure 1. Representation of the motor abilities of the risk group (■, full line) and the
euthrophic group (□, dashed line), considering the motor ages of each motricity test
(fine motricity, global coordination and balance). CA indicates the mean chronological
age of the two groups. * indicates significant differences at P < 0.05. Data are mean ±
SE.
80
90
100
110
120
130
Fine Motricity Global Coordination Balance
Motor abilities
Age (Months)
*
P = 0.06
CA
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Artigo 4
141
Figure 2
. Representation of the Chronological Age (■) and General Motor Age (□),
where the difference indicate the positive age or negative age. It can be seen that the
risk group exhibited a negative age and the euthrophic group exhibited a positive age. *
indicates significant differences at P < 0.05. Data are mean ± SE.
95
100
105
110
115
12
Age (Months)
Risk Group
Euthrophic Group
*
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Artigo 4
142
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
Right -Handed Left -Handed Crossed Indefinitive
Laterality type
% of children
Figure 3 Representation of the laterality type for the risk group (■) and the euthrophic
group (□). It can be seen, that about 25 % of the tested children of the risk group
represented an undefined laterality.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Considerações Finais
143
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Neste trabalho, foram discutidos alguns aspectos de como a desnutrição precoce
pode repercutir sobre a biomecânica muscular e na aquisição de habilidades motoras.
Após a análise dos resultados, podemos ao final deste estudo apontar algumas
conclusões.
Na avaliação das propriedades mecânicas da musculatura esquelética, o grupo
de risco apresentou alterações quanto às propriedades contráteis e elásticas do músculo.
A redução no diâmetro muscular constatada nesse grupo pode justificar a menor
produção de força muscular, podendo estar associado à desnutrição precoce. Quanto às
propriedades elásticas, observou-se diferença de ativação do complexo músculo-
tendinoso, sugerindo que a co-contração dos músculos antagonistas pela influência da
desnutrição no processo de maturação das frações ativa e passiva do complexo músculo-
tendinoso.
Quando se compara os dados relativos às habilidades motoras em relação ao
estado nutricional, podemos concluir que, o grupo de risco teve desempenho inferior em
relação aos eutróficos, sobretudo nas habilidades envolvendo motricidade fina e
equilíbrio. É importante ressaltar que as diferenças de desempenho aconteceram
principalmente nas tarefas que envolveram maior capacidade cognitiva e naquelas que
solicitaram a sustentação do peso corporal. Isso faz pensar num provável atraso inicial
das aquisições motoras, que tenha coincidido com o período de desnutrição precoce.
Os achados indicam a possível vulnerabilidade causada pela desnutrição
precoce: o atraso no desenvolvimento neuropsicomotor das crianças que faziam parte do
grupo de risco corrobora com o atraso na maturação muscular observada nessas mesmas
crianças. Provavelmente a ocorrência de atraso na maturação das características
contráteis e elásticas do músculo esquelético poderia interferir negativamente sobre a
ação muscular e, conseqüentemente, sobre o desenvolvimento de uma ação motora,
atrasando o processo de aquisição de habilidade motora.
Embora a desnutrição infantil tenha se reduzido expressivamente no País e no
nordeste, há ainda crianças que sofrem suas conseqüências tardias, como observado na
Zona da Mata de Pernambuco. Os efeitos deletérios causados pela desnutrição precoce
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Considerações Finais
144
podem ser refletidos no comportamento muscular e atividade neuromecânica em
crianças, assim como na aquisição das habilidades motoras. Tais habilidades são
bastante solicitadas nas atividades de vida diária, escolar e lazer durante a infância e
adolescência, períodos nos quais se requer o desenvolvimento de habilidades motoras
cada vez mais específicas, e que futuramente poderão influenciar no desempenho e
rendimento econômico quando essa população estiver inserida no mercado de trabalho.
Diante das conclusões anteriormente expostas, podemos tecer algumas
considerações finais:
⇒ A nutrição durante período crítico de desenvolvimento do sistema
muscular parece afetar as propriedades mecânicas do músculo.
⇒ Corroborando a hipótese da influência fenotípica, a função do músculo e
a atividade motora podem ser afetadas pela desnutrição precoce a recuperação
nutricional por si apenas pode não ser reverter este efeito indesejado, sobretudo se os
indivíduos já se encontrarem numa fase mais tardia do desenvolvimento motor, por
exemplo quando atingem a idade escolar.
⇒ Os efeitos da desnutrição sobre o músculo podem ser mensurados através
dos testes das suas propriedades contráteis e elásticas.
É interessante saber como o sistema muscular equelético desses indivíduos
respondem às aquisições de habilidades motoras essa é uma das mais instigantes
perspectivas desse trabalho.
Espera-se que o presente estudo incentive novas pesquisas relacionadas aos
efeitos da desnutrição sobre a biomecânica muscular e habilidades motoras e possa
contribuir para o aprofundamento das questões relacionadas ao desenvolvimento motor
de crianças expostas a insultos nutricionais.
Existe a perspectiva em futuros trabalhos de continuar a investigação para buscar
resposta a alguns questionamentos:
⇒ Que futuras investigações analisem a inter-relação de fatores, sabendo-se
que a análise biomecânica juntamente com avaliação motora foi importantes
ferramentas para detectar alterações quantitativas e qualitativas na performance motora.
⇒ as repercussões na aquisição das habilidades motoras, indicam a possível
vulnerabilidade a atraso no desenvolvimento neuropsicomotor dos indivíduos
submetidos às agressões nutricionais durante o período precoce de desenvolvimento.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Considerações Finais
145
⇒ a influência dos diferentes estímulos pode alterar o desenvolvimento
motor causando uma dissociação entre a fase do desenvolvimento motor e a faixa etária.
⇒ É importante destacar que os resultados encontrados neste estudo e os já
apontados pela literatura, não defendem ou fundamentam a estereotipação de criança
com risco nutricional como inabilidosa
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
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PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
162
6 – ANEXOS
¾ Parecer do Comitê de Ética (Anexo A)
¾ Proof do artigo 1 (Anexo B)
¾ Documentação do artigo 2 ( Anexo C)
¾ Documentação do artigo 4 ( Anexo D)
¾ Protocolo de avaliação Biomecânica (Anexo E)
¾ Protocolo de Avaliação das Habilidades Motoras (Anexo F)
¾ Produção Científica (Anexo G)
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades... 163
. Anexos
ANEXO A - Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
164
ANEXO B – Documentação do Artigo 1
and here the editor descision of the reproducibility article
> From: JBM@elsevier.com
> To: [email protected]
> Date: Mon, 1 Sep 2008 13:40:20 +0100
> Subject: BM-D-08-00158R2 - Editor Decision
>
> Ref.: Ms. No. BM-D-08-00158R2
> A reproducibility study on musculotendinous stiffness quantification, using a new transportable
ankle ergometer device
> Journal of Biomechanics
>
> Dear Dr Lambertz,
>
> Thank you for your careful response to the review comments. After considering the reviews
from our referee panel, I am pleased to tell you that your nice paper is acceptable in the Journal
of Biomechanics.
>
> Your paper will be forwarded to Elsevier Science Ltd in England, and will make a nice
contribution to our literature. I suspect you will receive your galley proofs within a few months.
Proofs are now sent to authors electronically, and instructions will appear on viewing and
correcting. Please be advised that manuscripts are published in order of receipt of galley proofs,
not in order of acceptance. Therefore, your earliest return of galley proofs will insure the most
rapid publication. If you have not received your galleys within 6 months, please contact our
office.
>
> As you know, all submissions and review for Journal of Biomechanics are now performed
using the new Elsevier Editorial System (EES), our new web-based manuscript submission and
tracking system. To submit a future manuscript online, please log on to the EES website at:
http://ees.elsevier.com/BM/
>
> We are also excited to inform you that the latest Impact Factor for the Journal of
Biomechanics has significantly increased to 2.897, placing the journal as 6th in the specialty of
Biomedical Engineering. We appreciate your interest in the Journal of Biomechanics and look
forward to publishing the continuing results of your research. We also thank you for your
contributions to the review process and hope that you will continue to serve as a referee for the
journal when asked upon. If you have any questions, please contact me.
>
> Yours sincerely,
>
> Farshid Guilak, Ph.D.
> Editor-in-Chief
> Journal of Biomechanics
>
>
>
> If you have any queries regarding publication of your accepted manuscript please contact
Hannah Forder at h.forder@elsevier.com
>
> Access to information and services for authors is now available online at the Author Gateway
from Elsevier Science (http://www.elsevier.com/authors).
>
> Please note that the Publishers will provide a reference number on receipt of your accepted
manuscript. This will enable you to track the progress of your manuscript.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
165
ANEXO C – Documentação do Artigo 2
[RBFis] Agradecimento pela submissão
De: SECRETARIA GERAL
(rbfisio-seer@ufscar.br)
Enviada: sexta-feira, 29 de agosto de
2008 9:03:46
Para: Karla MFT Barros
Karla MFT Barros,
Agradecemos a submissão do seu manuscrito "Mechanical properties of
prepubertal children in the Northeast of Brazil: A validation study"
para
Revista Brasileira de Fisioterapia/Brazilian Journal of Physical
Therapy.
Por meio da interface de administração do sistema, utilizado para a
submissão, será possível acompanhar o progresso do documento dentro do
processo editorial, bastando logar no sistema localizado em:
URL do Manuscrito:
http://www.rbf.ufscar.br/index.php/rbfisio/author/submission/588
Login: kbarros
Em caso de dúvidas, envie suas questões para este email.
Agradecemos mais uma vez considerar nossa revista como meio de
transmitir
ao público seu trabalho.
SECRETARIA GERAL
Revista Brasileira de Fisioterapia/Brazilian Journal of Physical
Therapy
----------------------------------------------------------------------
--KMFT Barros,
Thank you for the submission of your manuscript "Mechanical
properties of
prepubertal children in the Northeast of Brazil: A validation study"
to the
Revista
Brasileira de Fisioterapia/Brazilian Journal of Physical Therapy. You
can
oversee your manuscript, and you will be notified as soon as the peer-
review process is complete. In the interim,you may check on the status
of this manuscript by selecting the "Check
Manuscript Status" link under the following URL:
URL do Manuscrito:
http://www.rbf.ufscar.br/index.php/rbfisio/author/submission/588
Login: kbarros
If you have some questions, please contact us using this e-mail.
Thank you again for submitting your manuscript to Revista
Brasileira de Fisioterapia/Brazilian Journal of Physical Therapy
SECRETARIA GERAL
Revista Brasileira de Fisioterapia/Brazilian Journal of Physical
Therapy
___________________________________________________
Revista Brasileira de Fisioterapia/
Brazilian Journal of Physical Therapy
http://www.ufscar.br/rbfisio
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
166
ANEXO D- Documentação do Artigo 4
Submission 2008-4623:
Evaluation of motor abilities in prepubertal children with indicators of
risk to early malnutrition
Your submission is complete and ready for review!
Thank you for submitting your manuscript via the new online Child Development site. As you
know, the site has begun operation as of January 1, 2005. Undoubtedly we will be discovering
some kinks in the system and we hope that you will be understanding as we continue to improve
it.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
167
ANEXO E -
PROTOCOLO DE AVALIAÇÃO BIOMECÂNICA
PROTOCOLO DE AVALIAÇÃO
IDENTIFICAÇÃO
NOME:
ENDEREÇO:
IDADE:
GÊNERO: Feminino Masculino
ALTURA : PESO:
DOMINÂNCIA: Direita Esquerda Ambidestra
REGISTROS ANTROPOMÉTRICOS
REGISTROS ANTROPOMÉTRICOS
MEDIDA MEDIDAS
Altura na posição sentada
Altura em pé
Trocânter–Maléolo externo
Maléolo externo–calcanhar
Maléolo externo-solo
Calcanhar- hálux
Interlinha articular do joelho -
Maléolo externo
Circunferência panturrilha
TESTE REFLEXO NÚMERO DE ESTÍMULOS(15)
REFLEXO H – VALOR = mA
TESTES MOTORES
ONDA M
VALOR =
1 2 3 4 5
FORÇA MÁXIMA
1 = 2= 3=
TWITCH INTERPOLADO
ONDA M + 20% = mA
25%
50%
75%
QUICK RELEASE 25%
50%
75%
GANHO/AMPLIFICADOR
SOLEAR TIBIAL ANTERIOR
GANHO/AMPLIFICADOR
SOLEAR TIBIAL ANTERIOR
MEDIDA VALOR (cm)
Assento
Trilho do pedal
Altura do pedal
Calcanhar do pedal
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
168
TERMO DE CONSENTIMENTO LIVRE E ESCLARECIDO
TÍTULO DA PESQUISA: AVALIAÇÃO DAS HABILIDADES MOTORAS E BIOMECÂNICA
DO SISTEMA LOCOMOTOR EM CRIANÇAS
PESQUISADOR RESPONSÁVEL: MARIA DAS GRAÇAS PAIVA
Este termo pode conter algumas palavras que o Senhor(a) não entenda. Por favor, pergunte ao
profissional responsável pela pesquisa a respeito de quaisquer palavras ou informações que não estejam
claras. O Senhor (a) receberá uma cópia deste termo de consentimento para seu registro.
Seu filho(a) está sendo convidado para participar de um trabalho de pesquisa que tem como
objetivo comparar as habilidades motoras. Para atingir tais objetivos, serão realizados avaliações físicas,
com medidas de peso e altura, testes de coordenação motora, equilíbrio e lateralidade. As avaliações das
habilidades motoras das crianças com anos e 10 meses e 9 anos e 2 meses de idade anos de idade
consistirão de testes simples, onde se pedirá que a criança ande, pule com os dois pés, com um pé só ,
fique de cócoras, ou seja, atividades que ela faz normalmente no seu dia-a-dia. Para os testes de força
muscular entre as crianças 8 anos e 10 meses e 9 anos e 2 meses de idade, será utilizado o ergômetro,
aparelho semelhante a uma cadeira com um pedal no qual a criança apoiará um dos pés neste pedal que
contém sensores de força, e assim a força que a criança produzir ao empurrar o pedal será registrada pelo
aparelho, ao mesmo tempo para os testes reflexos serão colocados na perna da criança pequenos eletrodos
ligados a um outro aparelho chamado de eletroestimulador que promoverá pequenas estimulações
elétricas dos músculos provocando uma sensação de formigamento durante o teste. A criança receberá
informações sobre os aparelhos antes e durante os testes.
Espera-se que os resultados beneficiem toda a comunidade científica, especialmente os
profissionais de saúde e educação que trabalham com crianças, pois, é através do conhecimento que
estratégias de prevenção e tratamento de atraso no desenvolvimento motor.
As informações obtidas através deste estudo serão tratadas rigorosamente com confidencialidade.
Os resultados desta pesquisa serão divulgados publicamente, em reuniões científicas ou em revistas, mas,
a identidade dos participantes não será revelada.
A participação neste estudo é voluntária: a qualquer momento, seu filho(a) pode parar de
participar.
Em caso de dúvidas adicionais sobre a participação neste estudo, favor entrar em contato com
Graça Paiva (081) 2126-2126-8470 ramal – 223 – Rua Nélson Chaves, S/N – Cidade Universitária-
Recife.
Não assine este termo se não concordar em participar, ou se suas dúvidas não forem respondidas
satisfatoriamente.
CONSENTIMENTO DOS PAIS
Lemos e entendemos as informações descritas neste estudo. Todas as nossas dúvidas em relação
ao estudo. Damos livremente o consentimento para nosso(a) filho(a) participar do estudo, até que se
decida pelo contrário.
Assinando este termo de consentimento, concordamos em participar deste estudo e não abrimos
mão, na condição de responsáveis pelo participante do estudo de pesquisa, de nenhum dos direitos legais
que teremos de outra forma.
____________________________________________________ _____________ __________
Nome da criança Idade Data
________________________________________________ ___________________________ _____
Nome do Responsável Assinatura Data
_______________________________________________ ____________________________ __
Nome da testemunha Assinatura Data
_______________________________________________ _____________________________ ___
Nome da testemunha Assinatura Data
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
169
ANEXO F- PROTOCOLO DA AVALIAÇÃO BIOMECÂNICA
AVALIAÇÃO DE HABILIDADES MOTORAS
Nome: Sexo:
Nascimento: Idade: Exame:
Estado Nutricional: Dominância: Direita
Esquerda
ESCALA DE DESENVOLVIMENTO MOTOR (EDM)
4 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2
1− Enfiar a linha na agulha. Para começar, mãos separadas (10cm), a
linha passa pelos dedos em 2cm.
MOTRICIDADE GLOBAL
T1. T2
1− Saltar sobre o mesmo lugar: 7 ou 8 saltos com as pernas um pouco
flexionadas.
EQUILÍBRIO
T1 T2
1 – Equilíbrio com o tronco flexionado: olhos abertos, pés juntos e
mãos apoiadas nas costas. Manter 10s, 2x.
5 anos
MOTRICIDADE FINA
T1
2− Fazer um nó: “Com este cordão, você irá fazer um nó em meu dedo
como eu fiz no lápis".
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
2–Com os pés juntos, saltar sem impulso uma altura de 20cm. 3x, sendo
que duas deverão ser positivas.
EQUILÍBRIO
T1 T2 T3
2–Manter-se sobre a ponta dos pés, com olhos abertos e com os braços
ao longo do corpo, estando pés e perna juntos. Manter 10s, 3x.
6 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2
Direita 3−Labirinto: traçar linha contínua da entrada até a saída
do primeiro labirinto e, imediatamente, iniciar o próximo.
Após 30 s de repouso, começar o exercício com a mão
oposta. Mão dom. (1min20seg); mão não dom
(1min25seg).
Esquerda
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
3–Olhos abertos, percorrer 2m em linha reta, posicionando
alternadamente o calcanhar de um pé contra a ponta do outro.
EQUILÍBRIO
T1 T2 T3
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
170
Direita 3–Pé manco estático. Braços ao longo do corpo,
descansar 30s para fazer a outra perna. Manter 10 s, 3x.
Olhos abertos.
Esquerda
7 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2
Direita 4−Fazer bolinhas papel de seda, mão dom(15seg) não
dom(20seg)
Esquerda
MOTRICIDADE FINA
Direita Esquerda
4−Fazer bolinhas papel de seda, mão dom(15seg) não dom(20seg)
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2
Direita 4−Pé manco: saltar ao longo de uma distância de 5 m com
uma perna e depois com a outra, mantendo a outra perna
com flexão de joelho e braços ao longo do corpo. 2 voltas
para cada perna.
Esquerda
EQUILÍBRIO
T1 T2 T3
4 – Equilíbrio de cócoras, braços estendidos lateralmente, olhos
fechados, calcanhares e pés juntos. Manter 10 seg., 3 vezes.
8 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2
Direita 5–Ponta do polegar, tocar com máxima velocidade os
dedos da mão, 5 segundos (polegar → mínimo; mínimo
→ polegar).
Esquerda
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
5 – Saltar o elástico a uma altura de 40 cm, com pés juntos, 3 tentativas.
EQUILÍBRIO
T1 T2
5 – Equilíbrio com o tronco flexionado. Pernas retas, ponta dos pés.
Manter 10s, 2 vezes.
9 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2 T3
Direita 6 – Arremessar bola em alvo (25x25) a 1,50 m distância,
3 vezes cada mão.
Esquerda
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
6 – Saltar sobre o ar, flexionando os joelhos para tocar os calcanhares
com as mãos. 3 vezes.
EQUILÍBRIO
T1 T2
Direita 6 – Fazer um “4”.Mãos fixas nas coxas, olhos abertos. 15
seg., 2x.
Esquerda
10 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2 T3
7 – Círculo com o polegar, ponta do polegar esquerdo sobre a ponta do
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
171
indicador direito, movimentos sucessivos com velocidade. 10 segundos,
olhos fechados, 3 vezes.
EQUILÍBRIO
T1 T2 T3
7 – Equilíbrio na ponta dos pés: olhos fechados, braços ao longo do
corpo, pés e pernas juntos. 15 segundos, 3 vezes.
11 anos
MOTRICIDADE FINA
T1 T2 T3 T4 T5
Direita 8− Agarrar uma com uma mão uma bola, lançada a 3m de
distância. Manter o braço relaxado ao longo do corpo até
que se diga “agarre”. 30s de repouso. 5x cada mão.
Esquerda
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
8–Saltar sobre uma cadeira de 45-50cm a uma distância de 50cm. 3x
EQUILÍBRIO
T1 T2
Direita 8–Pé manco estático. Braços ao longo do corpo,
descansar 30s para fazer a outra perna. Manter 10 s, 3x.
Olhos fechados.
Esquerda
LATERALIDADE
T1 T2 T3
1 − Mãos: escrever, pintar, desenhar, usar pente.
2 − Olhos: Cartão furado: olhar pelo furo do cartão. Braço estendido,
aproximar lentamente do rosto; Telescópio.
x
3 − Pés: chutar uma bola.
x
RESULTADOS
TESTES/ANOS 4 5 6 7 8 9 10 11
Motricidade fina (IM1)
Motricidade global
(IM2)
Equilíbrio (IM3)
Idade Motora (IM) Quociente Motor (QM)
IM1 QM1
IM2 QM2
IM3 QM3
IMG =
→ IMG =
MOTRICIDADE GLOBAL
T1 T2 T3
7 – Pé manco com caixa de fósforo. Percorrer distância de 5 metros
deslocando uma caixa de fósforo que está a 25 cm do pé que repousa no
solo, 3 vezes.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
172
QMG =
→ QMC =
RESUMO DOS PONTOS
Idade motora geral
(IMG)
Idade positiva (+)
Idade cronológica (IC)
Idade negativa (-)
Quociente motor geral
(QMG)
Escala de desenvolvimento
PERFIL MOTOR
Idade Cronológica Motricidade Fina Motricidade Global Equilíbrio
04 anos . . .
05 anos . . .
06 anos . . .
07 anos . . .
08 anos . . .
09 anos . . .
10 anos . . .
11 anos . . .
LATERALIDADE
DDD
Destro completo
EEE
Sinistro completo
DED/EDE/DDE
Lateralidade cruzada
DDI/EEI/EID
Lateralidade indefinida
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
173
ANEXO G – PRODUÇÃO CIENTÍFICA
PRODUÇÃO
Durante o desenvolvimento deste trabalho foram produzidas as seguintes publicações:
⇒ Congressos:
Paiva, MG;
Marinho,SMOC;Leite, RMP; Amaral, PRAG; Aragão, RS; Barros,
KMFT; Cânon, F; Manhães-de-Catro, R; Lambertz, D. A TRANSPORTABLE
ERGOMETER DEVICE TO TEST NEUROMECHANICAL PROPERTIES OF THE
TRICEPS SURAE IN HUMANS.(Resumo 15.001) III Reunião Regional da Federação
de Sociedades de Biologia Experimental FESBE- Regional, Recife, 01 a 03 de junho de
2007
Paiva, MG
, Lambertz, D; Marinho, SMOC; Amaral, PRAG; Manhães-de- Castro, R;
Barros, KMFT. INFLUENCE OF THE NUTRITIONAL STATUS ON MECHANICAL
PROPERTIES OF THE PLANTAR FLEXORS IN PREPUBERTAL CHILDREN
(Resumo 02.073). XXIII Reunião Anual da Federação de Sociedades de Biologia
Experimental- FESBE, realizado na Cidade de Águas Lindóia- São Paulo, 20 a 23 de
agosto de 2008.
Souza, TOL; Paiva,MG
; Marinho, SMOC; Manhães-de-Casrtro, R; Barros,KMFT;
Lambertz, D. MECHANICAL PROPERTIES OF PREPUBERTAL CHILDREN IN
THE NORTHEAST OF BRAZIL: AVALIDATION STUDY. XXIII Reunião Anual da
Federação de Sociedades de Biologia Experimental- FESBE, realizado na Cidade de
Águas Lindóia- São Paulo, 20 a 23 de agosto de 2008.
Paiva, MG
; Marinho, SMOC; Amaral PRAG; Cânon, F; Barros, KMFT; Manhães- de-
Castro, R; Pérot, C; Lambertz, D. MECHANICAL PROPERTIES OF THE
PLANTARFLEXOR MUSCLES IN MALNOURISHED PREPUBERTAL
CHILDREN. XXXIII Congrès de la Société de Biomécanique, realizado em
Compiégne- França, 03 a5 de setembro de 2008.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
174
⇒ Artigos:
Lambertz, D; Paiva, MG
; Marinho, SMOC;Aragão, RSS; Barros, KMFT; Manhães-de-
Castro, RE; Khider, N, Canon, F.QUANTIFICATION OF MUSCULOTENDINOUS
STIFFNESS USING A NEW TRANSPORTABLE ANKLE ERGOMETER DEVICE”
– Short Communication (aceito pelo Journal of Biomechanics)
Paiva MG;
Lambertz D ; Souza TOL ; Marinho SMOC ; Manhães-de-Castro R ; Barros
KMFT
.
MECHANICAL PROPERTIES OF PREPUBERTAL CHILDREN IN THE
NORTHEAST OF BRAZIL: A VALIDATION STUDY (submetido ao Brazilian
Journal of Physical Therapy).
Paiva MG
, Marinho, SMOC , Amaral PRAG , Barros KMFT , Manhães de Castro R ,
Osório MM and Lambertz D.
MECHANICAL PROPERTIES OF THE PLANTAR
FLEXOR MUSCLES IN PREPUBERTAL CHILDREN WITH DIFFERENTS
NUTRITIONAL STATUS (a ser submetido)
Paiva MG
, Souza TOL , Marinho SMOC , Osório MM , Manhães-de-Castro R ,
Lambertz D, Barros KMFT. EVALUATION OF MOTOR ABILITIES IN
PREPUBERTAL CHILDREN WITH AND WITHOUT RISK OF EARLY
MALNUTRITION (submetido à Child Development)
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
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Anexos
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PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
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Computer Methods inBiomechanics and Biomedical
Engineering
Supplement 1 2008
CONTENTS
Editorial
Chantal Pérot
Program overview
Detailed Program
Abstracts:
Invited conferences:
Mechanical properties of the plantar flexor muscles in malnourished prepubertal
children.
M.G. PAIVA, SMOC MARINHO, PRAG AMARAL, F. CANON, K.M.F.T.
BARROS, R.MANHÃES DE CASTRO, C. PEROT, D. LAMBERTZ
Compiégne – França, setembro 2008.
PAIVA, MG Desnutrição precoce: repercussões sobre as habilidades...
Anexos
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