( PDF ) Estudo comparativo das espécies de Saimiri voigt, 831 (primates, cebidae) na reserva Mamirauá, Amazonas

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MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA

CURSO DE MESTRADO EM ZOOLOGIA

ESTUDO COMPARATIVO DAS ESPÉCIES DE SAIMIRI VOIGT,

1831 (PRIMATES, CEBIDAE) NA RESERVA MAMIRAUÁ,

AMAZONAS.

FERNANDA POZZAN PAIM

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Zoologia, Curso de Mestrado, do

Museu Paraense Emílio Goeldi e Universidade

Federal do Pará como requisito para obtenção

do grau de mestre em Zoologia.

Orientador: Prof. Dr. Helder Lima de Queiroz

BELÉM-PA

2008

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FERNANDA POZZAN PAIM

ESTUDO COMPARATIVO DAS ESPÉCIES DE SAIMIRI VOIGT,

1831 (PRIMATES, CEBIDAE) NA RESERVA MAMIRAUÁ,

AMAZONAS.

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Zoologia, Curso de Mestrado, do

Museu Paraense Emílio Goeldi e Universidade

Federal do Pará como requisito para obtenção

do grau de mestre em Zoologia.

Orientador: Prof. Dr. Helder Lima de Queiroz

BELÉM-PA

2008

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FERNANDA POZZAN PAIM

ESTUDO COMPARATIVO DAS ESPÉCIES DE SAIMIRI VOIGT, 1831

(PRIMATES, CEBIDAE) NA RESERVA MAMIRAUÁ, AMAZONAS.

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Zoologia, Curso de

Mestrado do Museu Paraense Emílio Goeldi e Universidade Federal do Pará, como

requisito para obtenção do grau de mestre em Zoologia.

Orientador:

Dr. Helder Lima de Queiroz

Curso de Pós-graduação em Zoologia

Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG)

Membros:

Dr. José de Sousa e Silva Júnior

Departamento de Mastozoologia

Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG)

Dr. Júlio César Bicca-Marques

Departamento de Biodiversidade e Ecologia

Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS)

Dra. Maria Aparecida Lopes

Departamento de Biologia

Universidade Federal do Pará (UFPA)

Belém, maio de 2008.

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AGRADECIMENTOS

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Muitas foram as pessoas e instituições que, de alguma forma, contribuíram para a

execução desta pesquisa. A todas elas expresso meu profundo agradecimento.

Ao Dr. Helder Lima de Queiroz, pela orientação, amizade, paciência e confiança que

deposita em mim desde que começamos a trabalhar juntos, no início de 2005.

À Dra. Ana Rita Alves, pela confiança e apoio concedidos a mim desde que cheguei ao

Instituto Mamirauá.

Ao Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (IDSM), por toda a infra-

estrutura e apoio logístico essenciais para a execução desta pesquisa.

Ao pessoal da Administração do IDSM, especialmente César, Dolly, Maura, Isabel,

Selma, Júnior, Gleyson, Martinelli, César (Cesinha), Joyce, Raiziane, Seu Carlos,

Abedelak, Seu Peter, Greick e Sabá, por todo apoio prestado ao longo desses dois anos.

Ao IDSM, Wildlife Conservation Society (WCS), Betty and Gordon Moore Foundation

e Overbrook Foundation, pelo auxílio financeiro.

Ao Curso de Pós-graduação em Zoologia do MPEG/UFPA por toda a infra-estrutura

disponibilizada para a execução das atividades em Belém.

Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado.

Ao Cazuza (Dr. José de Sousa e Silva Júnior), pela amizade, pelas conversas, pelos

passeios e caranguejos, e por todas as vezes que atuou como um segundo orientador.

Às secretárias do Programa de Pós-graduação em Zoologia, Dorotéa e Anete, pelo apoio

e por sempre me auxiliarem em todos os momentos.

Ao João Valsecchi, pela amizade e por todo o incentivo para que eu realizasse este

projeto com os macacos-de-cheiro da RDSM.

À Tatiana Vieira e ao Alexandre Hercos, pela amizade e por sempre estarem dispostos a

contribuir com sugestões, idéias e críticas bastante construtivas.

A todos os meus colegas do curso de mestrado, Alex, Ana Patrícia, Andreza, Claudeth,

Cleuton, Dijane, Elaine, Elinete, Fabrício, Gláucia, Jerriane, João Fabrício, João

Roberto, Maya, Paulo Guilherme e Stephenson. Desejo a todos vocês muito sucesso!

Aos macacólogos paraenses, Áderson, Izaura e Eldianne, pelo convívio e amizade, e por

sempre estarem dispostos a darem valiosas contribuições à minha pesquisa.

À Marilene Alves e à Mariane Ferreira da Silva: as “meninas do SIG”, que sempre me

socorreram com a confecção das imagens de distribuição dos “meus macacos”.

À Joana Santana, Maria João Pereira e João Tiago Marques, da Universidade de Lisboa,

pela ajuda imprescindível nas análises de vocalização.

À Graciete Rolim, bibliotecária do IDSM, não somente pela amizade, mas também por

ter quebrado inúmeros galhos pra mim. Valeu Graci!

Aos assistentes de campo que trabalharam comigo na Reserva Mamirauá, Sidnei, Jairo,

Maciel, Júlio, Francinei (Preto) e Bernazildo, por tanto me auxiliarem e me ensinarem

sobre a Floresta e os macacos. Sem vocês esse trabalho não existiria!

Aos meus amigos de Belém: Áderson, Cleuton, Elinete, Hermes, Itany, Jerriane

(Raulzito), Juliana, Marco Antônio, Magno, Maya, Marcelo, Rogério (Sal), Stephenson

e Waldima, por tornarem todos os momentos lúdicos mais alegres e divertidos.

Aos meus amigos macaqueiros do IDSM, especialmente Sandro, Carolzinha, Ellen,

Thiago, Teresa, Graciete, Gabriela, Paulo Henrique, Kuka, Dani Ariranha, Maria, Gil,

Tatiana, Alexandre, Rosana, Miriam, Michele, Daíza e Rafael (macaco urbano!), por

todos os maravilhosos momentos que passamos e ainda passaremos juntos.

Aos meus amigos de Tefé: Laura, Ralf, Cris, Márcia, Dona Maria e tantos outros! A

vida com vocês foi muito mais intensa, divertida e alegre! Valeu “merrrrrmo”!

Aos meus ex-orientadores, Dr. Júlio César Bicca-Marques e Dra. Karen Strier, pelas

oportunidades, vivências e experiências proporcionadas a mim.

A todas as gerações do Programa Macacos Urbanos, da UFRGS, por ter sido tão

fundamental para minha formação como pessoa e bióloga.

Aos colegas primatólogos que me enviaram diversos artigos: Rogério Grasseto,

Waldney Pereira e Maíra Benchimol. Valeu mesmo, galera!

A todos os meus amigos de Porto Alegre que sempre me deram muita força e me

recebiam com muita alegria quando voltava pra casa. Em especial à Graziela e à Luiza,

por terem vindo até Tefé!!!!!!! Amo vocês!

Ao Mario, que esteve ao meu lado durante boa parte deste trabalho, me dando forças e

me ajudando a descontrair. Valeu por tudo!

Ao meu irmão Leonardo e minha nonna Luigia, por me apoiarem e por sempre tentarem

entender o porquê resolvi estudar e trabalhar na Amazônia.

Aos meus pais, meu “porto seguro”, Ana Maria e Danilo, por todo o tipo de apoio

concedido a mim desde o dia que saí de Porto Alegre, por acreditarem em mim e por

sempre apoiarem todas as minhas decisões, SEMPRE!

Aos macacos-de-cheiro da Reserva Mamirauá, por terem proporcionado a mim os

momentos mais bonitos e mágicos na Amazônia. TUDO VALEU A PENA!

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS...............................................................................................

viii

LISTA DE TABELAS.............................................................................................. xi

RESUMO...................................................................................................................

xiv

ABSTRACT.............................................................................................................. xv

1. INTRODUÇÃO ....................................................................................................

1.1. A VÁRZEA AMAZÔNICA E A DISTRIBUIÇÃO DE PRIMATAS...... 1

1.2. A RESERVA MAMIRAUÁ...................................................................... 3

1.3. OS PRIMATAS DA RESERVA MAMIRAUÁ........................................ 8

1.4. TAXONOMIA E DISTRIBUIÇÃO DO GÊNERO SAIMIRI VOIGT,

1831...................................................................................................................

1.5. ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DOS MACACOS-DE-CHEIRO.. 14

1.6. COMUNICAÇÃO VOCAL....................................................................... 17

1.7. JUSTIFICATIVAS.....................................................................................

2. OBJETIVOS......................................................................................................... 21

2.1. OBJETIVO GERAL................................................................................... 21

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS..................................................................... 21

3. HIPÓTESES..........................................................................................................

4. MATERIAIS E MÉTODOS................................................................................ 24

4.1. ÁREA DE ESTUDO................................................................................... 24

4.2. COLETA DE DADOS................................................................................ 26

4.2.1. Distribuição de Saimiri na Reserva Mamirauá.............................

4.2.2. Ecologia e Comportamento.............................................................

4.2.3. Comunicação vocal.......................................................................... 29

vii

4.3. ANÁLISE DE DADOS............................................................................... 29

4.3.1. Distribuição de Saimiri na Reserva Mamirauá.............................

4.3.2. Tamanho da Unidade Social........................................................... 30

4.3.3. Associação com Outros Primatas................................................... 30

4.3.4. Preferência por Hábitat.................................................................. 31

4.3.5. Uso Vertical do Estrato................................................................... 32

4.3.6. Comunicação vocal.......................................................................... 33

5. RESULTADOS..................................................................................................... 35

5.1. DISTRIBUIÇÃO DE SAIMIRI NA RESERVA MAMIRAUÁ.................. 35

5.2. TAMANHO DA UNIDADE SOCIAL....................................................... 40

5.3. ASSOCIAÇÃO COM OUTROS PRIMATAS........................................... 42

5.4. PREFERÊNCIA POR HÁBITAT............................................................... 43

5.5. USO VERTICAL DO ESTRATO...............................................................

5.6. COMUNICAÇÃO VOCAL........................................................................ 48

6. DISCUSSÃO......................................................................................................... 56

6.1. DISTRIBUIÇÃO DE SAIMIRI NA RESERVA MAMIRAUÁ.................. 56

6.2. TAMANHO DA UNIDADE SOCIAL....................................................... 59

6.3. ASSOCIAÇÃO COM OUTROS PRIMATAS........................................... 62

6.4. PREFERÊNCIA POR HÁBITAT............................................................... 65

6.5. USO VERTICAL DO ESTRATO...............................................................

6.6. COMUNICAÇÃO VOCAL........................................................................ 71

7. CONCLUSÕES.....................................................................................................

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................... 77

viii

LISTA DE FIGURAS

Figura 01: Diferenças entre os arcos superciliares e o pincel caudal entre os

grupos Gótico (A) e Romano (B) (Imagens de Hershkovitz, 1984)............................

Figura 02: Distribuição do gênero Saimiri Voigt, 1981 (adaptado de Hershkovitz,

1984)............................................................................................................................ 5

Figura 03: Esquema de uma seção longitudinal da várzea da RDSM, mostrando a

dinâmica de inundação (Fonte: Banco de imagens do Instituto de Desenvolvimento

Sustentável Mamirauá - IDSM)...................................................................................

Figura 04 A e B: Restinga alta nas estações da seca (A) e cheia (B) (Fotos: F. P.

Paim)............................................................................................................................

Figura 05 A e B: Restinga baixa nas estações da seca (A) e cheia (B) (Foto: F. P.

Paim (A) e L. Sisi (B)).................................................................................................

Figura 06 A e B: Chavascal nas estações da seca (A) e cheia (B) (Fotos: F. P.

Paim)............................................................................................................................

Figura 07: Indivíduos de Saimiri vanzolinii em atividade alimentar (Fotos: L. C.

Marigo)........................................................................................................................ 11

Figura 08: Distribuição de Saimiri vanzolinii (imagem modificada de Ayres,

1985). .......................................................................................................................... 12

Figura 09: Saimiri sp.1 (A) e Saimiri sp.2 (B) (Fotos: J. Valsecchi (A) e F. P.

Paim (B)). ................................................................................................................... 13

Figura 10: Localização da área da RDS Mamirauá (Fonte: Banco de imagens do

Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá - IDSM)..................................

Figura 11: Curva histórica do nível d’água na RDSM em relação ao nível do mar

(Fonte: Banco de dados do Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá –

IDSM). ........................................................................................................................

Figura 12: Medição do nível d’água durante a estação da cheia, em junho de 2006

(Fotos: L. Sisi). ........................................................................................................... 27

Figura 13: Exemplo de gráfico do poder de espectro de uma sílaba “cackle”,

mostrando os pontos onde foram tomadas as medidas de freqüência inicial (FI),

freqüência final (FF), freqüência máxima (FM) e duração de emissão (T) ................

Figura 14: Distribuição das formas de Saimiri na RDSM..........................................

Figura 15: Distribuição das formas de Saimiri, representando o esforço amostral

durante a estação seca.................................................................................................. 38

Figura 16: Distribuição das formas de Saimiri, representando o esforço amostral

durante a estação da cheia............................................................................................

Figura 17: Tamanho médio de unidade social para as três formas de Saimiri nas

estações da seca e da cheia.......................................................................................... 41

Figura 18: Proporção de associação das espécies de Saimiri com outras espécies

de primatas em ambas as estações. ............................................................................. 42

Figura 19: Esforço amostral em cada fitofisionomia (hábitat) e estação...................

Figura 20: Uso vertical do estrato (UVE) médio das três formas de Saimiri nas

estações da seca e da cheia.......................................................................................... 46

Figura 21: Uso vertical do estrato (UVE) médio das três formas de Saimiri nos

diferentes hábitats e estações amostrados....................................................................

Figura 22: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) de Saimiri vanzolinii,

contendo três sílabas da vocalização “cackle”.............................................................

Figura 23: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) de Saimiri sp.1,

contendo três sílabas da vocalização “cackle”.............................................................

Figura 24: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) e Saimiri sp.2,

contendo três sílabas da vocalização “cackle”.............................................................

Figura 25: Medianas das freqüências finais (FF) das sílabas “cackle” das três

formas de Saimiri. .......................................................................................................

Figura 26: Medianas das freqüências máximas (FM) das sílabas “cackle” das três

formas de Saimiri ........................................................................................................

Figura 27: Médias das durações de emissão (T) da vocalização das sílabas

“cackle” pelas três formas de Saimiri.......................................................................... 55

LISTA DE TABELAS

Tabela 01: Estatística descritiva para tamanho da unidade social das três formas de

Saimiri nas estações da seca e da cheia. N = Tamanho amostral; DP = Desvio

padrão.......................................................................................................................... 40

Tabela 02: Resultados da ANOVA fatorial para tamanho da unidade social das

formas de Saimiri. GL = Graus de liberdade; F = teste de ANOVA; p =

probabilidade (* Diferença significativa)....................................................................

Tabela 03: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas e

sazonais para tamanho de unidade social. SV = Saimiri vanzolinii; Ssp.1 = Saimiri

sp.1; Ssp.2 = Saimiri sp.2. (* Diferença significativa)................................................

Tabela 04: Resultados do teste de Qui-quadrado para associação de Saimiri com

outros primatas (* Diferença significativa).................................................................

Tabela 05: Índices de seleção de hábitat de Saimiri na estação da seca. VA =

Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; pi = proporção de amostragem

de cada hábitat; oi = proporção de amostragem de animais no hábitat; w = índices

de seleção de hábitat; EP = Erro padrão; GL = Graus de liberdade. (* Preferência)..

Tabela 06: Índices de seleção de hábitat de Saimiri na estação da cheia. VA =

Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; pi = proporção de amostragem

de cada hábitat; oi = proporção de amostragem de animais no hábitat; w = índices

de seleção de hábitat; EP = Erro padrão; GL = Graus de liberdade. (* Preferência)..

Tabela 07: Estatística descritiva para UVE das três formas de Saimiri nas estações

da seca e da cheia. N = Tamanho amostral; DP = Desvio padrão...............................

xii

Tabela 08: Resultados da ANOVA fatorial para UVE pelas formas de Saimiri nas

estações da seca e da cheia. GL = Graus de liberdade; F = teste de ANOVA; p =

probabilidade (* Diferença significativa)....................................................................

Tabela 09: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas e

sazonais para UVE. SV = Saimiri vanzolinii; Ssp.1 = Saimiri sp.1; Ssp.2 = Saimiri

sp.2. (* Diferença significativa)...................................................................................

Tabela 10: Estatística descritiva para UVE das três formas de Saimiri em cada

hábitat e estações amostrados. N = Tamanho amostral; DP = Desvio padrão............

Tabela 11: Resultados estatísticos da comparação entre as formas de Saimiri. VA

= Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; N = Tamanho amostral; p =

Probabilidade; GL = Graus de liberdade.....................................................................

Tabela 12: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas do

UVE na estação da seca. (* Diferença significativa)...................................................

Tabela 13: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de Saimiri

vanzolinii analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM =

Freqüência máxima; T = Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms =

milisegundos)...............................................................................................................

Tabela 14: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de Saimiri sp.1

analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM = Freqüência

máxima; T = Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms =

milisegundos)...............................................................................................................

Tabela 15: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de Saimiri sp.2

analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM = Freqüência

máxima; T = Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms = milisegundos).

xiii

Tabela 16: Resultados das análises estatísticas para freqüência final (FF),

freqüência máxima (FM) e duração de emissão (T). N = Tamanho amostral, p =

Probabilidade e GL = Graus de liberdade (* Diferença significativa: Saimiri sp.2 >

Saimiri sp.1 > Saimiri vanzolinii)................................................................................

xiv

RESUMO

ESTUDO COMPARATIVO DAS ESPÉCIES DE SAIMIRI VOIGT, 1831

(PRIMATES, CEBIDAE) NA RESERVA MAMIRAUÁ, AMAZONAS.

Uma das dez espécies de primatas presentes na Reserva Mamirauá (RDSM), Saimiri

vanzolinii, possui alguns limites de sua distribuição ainda indefinidos. Considera-se sua

área de distribuição como uma das menores dentre os primatas neotropicais, com cerca

de 950 Km

. Duas outras formas presentes do gênero Saimiri ainda não têm a sua

taxonomia esclarecida. O objetivo principal deste estudo foi determinar características

ecológicas e comportamentais que possam atuar como mecanismos de isolamento

reprodutivo entre as formas de Saimiri na área da RDSM. Foram amostradas diversas

áreas na RDSM, próximas às margens de rios e canais, coincidindo com as bordas da

distribuição de S. vanzolinii. Ao longo do trajeto foram marcadas coordenadas

geográficas no GPS. Em todos os pontos com presença de unidades sociais de Saimiri

foram identificados a localidade, a forma de Saimiri, o número de indivíduos, hábitat,

marca d’água e primatas associados. As vocalizações do tipo “cackle” foram gravadas

oportunamente. Foram percorridos 218 Km, registrando-se 328 unidades sociais do

gênero: 41% de Saimiri vanzolinii, 30% de Saimiri sp.1 e 29% de Saimiri sp.2. Um dos

limites da distribuição (oeste-noroeste) de S. vanzolinii foi confirmado. Além disso,

constatou-se ausência desta espécie em duas áreas consideradas com presença desses

animais. Áreas de simpatria e sintopia também foram localizadas. Saimiri vanzolinii

ocupa uma área com 106 Km

a menos do que o conhecido, abrangendo apenas 870

, o que confirma a menor área de distribuição de um primata neotropical. Dentre os

resultados mais relevantes que podem determinar o isolamento reprodutivo entre as

formas de Saimiri estão o uso do espaço (seletividade de habitat), o tamanho de unidade

social, uso do estrato vertical e freqüências máximas da vocalização “cackle”. Saimiri

vanzolinii apresenta preferência pelo chavascal nos dois extremos sazonais (seca e

cheia), enquanto Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2 apresentam preferência pela várzea baixa. O

tamanho médio de unidade social de Saimiri sp.2, na estação da seca, foi menor que

para as outras formas. Quanto ao uso do estrato vertical, Saimiri vanzolinii ocupou

níveis mais baixos, na estação da seca, do que Saimiri sp.1. Todas as formas ocuparam

estratos mais baixos na estação da cheia. As freqüências máximas da vocalização

“cackle” apresentaram diferenças entre as três formas, sendo Saimiri vanzolinii <

Saimiri sp.1 < Saimiri sp.2. Os resultados apresentados demonstram que a separação

ecológica de Saimiri vanzolinii das outras formas parece ocorrer principalmente através

do uso diferenciado do hábitat. O tamanho médio de unidade social torna Saimiri sp.2

ecologicamente diferente das outras formas. Diferenças entre Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2

foram constatadas no tamanho de unidade social, uso vertical e freqüências máximas da

vocalização “cackle”. As áreas onde estão distribuídas as formas de Saimiri na área

focal da RDSM provavelmente apresentam diferenças paleogeográficas entre si, de

modo que oferecem recursos distintos para cada táxon. Estudos de campo envolvendo

aspectos vegetacionais, de geoprocessamento e de ecologia alimentar devem ser

realizados naquela área para que se compreenda que tipos de diferenças podem estar

atuando na distribuição de Saimiri e de outros primatas.

Palavras-chave: distribuição, isolamento reprodutivo, uso de habitat, vocalização.

ABSTRACT

COMPARATIVE STUDY OF THE SAIMIRI SPECIES VOIGT, 1831

(PRIMATES, CEBIDAE) AT MAMIRAUÁ RESERVE, AMAZONAS.

One of the ten primate species found at Mamirauá Reserve (RDSM) is Saimiri

vanzolinii that have the boundaries of distribution hitherto not defined. The distribution

area of S. vanzolinii is considered the smallest among neotropical primates species,

about 950km

. Two other forms of Saimiri occur at the region, but their taxonomic

status has not been determined yet. The aim of this study was to establish ecological and

behavioural characteristics that might act as causes for reproductive isolation among the

Saimiri forms at the Mamirauá Reserve area. Several sample areas were surveyed, near

to both river banks and channels that coincide with the boundaries of the geographic

distribution of S. vanzolinii. Geographic coordinates were recorded each five minutes of

the way with a GPS. For each site where a social unit of Saimiri was found some

additional information was registered such as the locality, number of individuals, habitat

type, water marks on the trees, and other primate species associated with the squirrel

monkeys. The “cackle” vocalization was recorded whenever possible. The total distance

surveyed was 218 km, where 328 social units of the genus Saimiri were recorded: 41%

of Saimiri vanzolinii, 30% of Saimiri sp.1 and 29% of Saimiri sp.2. One of the limits of

distribution (western-northwestern) of S. vanzolini was confirmed. This species were

absent from two areas where their presence was previously believed. Sympatric and

syntopic areas were also observed. The area in use by Saimiri vanzolinii was 106 km

smaller than previously known, occupying only 870 km

, it corroborated that hypothesis

that Saimiri vanzolinii have the smallest distribution among the neotropical primate

species. The most important results of this study that might determine the reproductive

isolation among Saimiri forms are the differential habitat use types (habitat selectivity),

size of their social units, discrepancy between use of vertical strata and high

initialisation frequencies for the “cackle” vocalization. Saimiri vanzolinii shows

preference for the “chavascal” habitat on both sazonal extremes (dry and wet seasons),

meanwhile Saimiri sp.1 and Saimiri sp.2 shows preference for the low varzea habitats.

The average size of the social unit Saimiri sp.2, at the dry season was smaller than of

the other forms. In terms of the the vertical strata use, Saimiri vanzolinii occupied lower

levels in the dry season, as Saimiri sp.1. All forms occupied lower strata during the wet

season. The initialization frequencies of “cackle” vocalization showed differences

among the three groups, where Saimiri vanzolinii < Saimiri sp.1 < Saimiri sp.2. The

results suggest that ecological segregation of Saimiri vanzolinii from the other forms

occur mostly by the habitat partitioning. The medium size of the social unit of Saimiri

sp.2 suggests that this species is ecologically different from the other forms. Differences

between Saimiri sp.1 and Saimiri sp.2 were observed on the size of their social units,

vertical use of space and high “cackle” vocalization initialisation frequencies. The areas

where the Saimiri forms are present in the focal Mamirauá Reserve area probably show

different paleogeographic histories, offering distinct resources for each taxon. Field

studies about vegetation aspects, geoprocessing and feeding ecology must be carried out

in the area to allow the understanding of the ecological and behavioural differences that

could act upon the distribution of Saimiri and other primate species.

Keywords: distribution, reproductive isolation, habitat use, vocalization

1. INTRODUÇÃO

1.1. A VÁRZEA AMAZÔNICA E A DISTRIBUIÇÃO DE PRIMATAS

A várzea amazônica pode ser considerada como uma planície de deposição do

Holoceno (Klammer, 1984), onde sedimentos originados nos Andes e nas encostas pré-

Andinas são carregados para os rios de água branca, e depositados nas terras baixas,

criando extensas planícies inundáveis (Furch, 1984). Nessas áreas, formou-se um

sistema complexo de lagos, lagoas, restingas, chavascais, paranás e outras formações.

As planícies inundáveis de água branca, ou várzeas, passam por modificações de curto e

longo prazo em função da sedimentação e erosão (Klammer, 1984; Henderson, 1999). O

processo de destruição e reconstrução na várzea é rápido, transformando

constantemente a paisagem ribeirinha, erodindo em alguns lugares e sedimentando em

outros em forma de ferradura. Desta forma, os rios caracterizam-se pela presença

freqüente de meandros e de lagos “oxbow” (Sioli, 1984; Henderson, 1999). O histórico

da formação da várzea provavelmente desempenhou um papel fundamental na

distribuição de espécies de primatas na Amazônia (Klammer, 1984).

Os rios amazônicos podem atuar como limites de distribuição para espécies de

primatas amazônicos com diferentes tamanhos corpóreos. Comunidades de primatas

separadas por rios de água branca, com curso relativamente lento, geralmente

apresentam maior similaridade quando comparadas àquelas separadas por rios velozes

de água preta ou água clara. O padrão de correntes velozes provavelmente dificultaria a

travessia dos primatas para margens opostas. Já os meandros dos rios de água branca

poderiam facilitar essa travessia, através de pontes arbóreas formadas em alguns pontos,

ou pela formação de novas áreas na margem oposta, geradas após a formação dos lagos

“oxbow”. Espécies de primatas com tamanho corporal grande têm maior capacidade

para cruzar os rios a nado, conseqüentemente, apresentam maiores distribuições

geográficas. Primatas capazes de colonizar áreas alagadas e terra firme, como os

representantes dos gêneros Cebus, Alouatta e Saimiri, têm uma distribuição maior em

relação às espécies restritas à terra firme. Os rios exercem um importante papel na

dispersão de primatas amazônicos, indicando que diferenças do tamanho da área de

distribuição entre espécies estão relacionadas à habilidade de atravessarem barreiras

ecológicas. A distribuição e a densidade de rios possivelmente relacionam-se com a

fragmentação periódica da floresta, gerando variação na biodiversidade e endemismos.

Áreas com alta densidade de rios apresentam florestas comprimidas, provavelmente

apresentando separação de múltiplas populações (Ayres & Clutton-Brock, 1992).

Algumas teorias tratam da relação entre o tamanho corporal de primatas,

especialmente os neotropicais, e fatores ecológicos, como estrutura de vegetação e

hábitos alimentares (Pastor-Nieto & Williamson, 1998). Espécies menores, como os

calitriquídeos, têm suas distribuições geográficas mais restritas, já que não passam por

longos períodos de redução na disponibilidade de recursos alimentares, ao contrário dos

platirríneos maiores (Fleagle, 1988). A maioria das espécies de primatas com menos de

500 g de peso corporal é encontrada na Amazônia, pois é uma região com menor

tendência à sazonalidade, favorecendo a disponibilidade de alimento ao longo de todo o

ano. Esses primatas requerem uma grande quantidade de proteína em suas dietas

(Pastor-Nieto & Williamson, 1998).

O presente trabalho versa sobre os primatas do gênero Saimiri. Dentre os

primatas neotropicais, eles são considerados de médio porte, cujas fêmeas adultas

pesam entre 500 e 750 g, enquanto os machos adultos pesam entre 700 e 1100 g

(Middleton & Rosal, 1972).

1.2. A RESERVA MAMIRAUÁ

A Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (RDSM) está localizada

em uma das regiões mais preservadas da Amazônia Legal, mais precisamente entre as

confluências dos rios Solimões, Japurá e Auati-Paraná. Com 1.124.000 ha, está dividida

em duas áreas: focal e subsidiária. A área focal possui 260.000 ha, está dividida em

nove setores políticos e concentra a maior parte das atividades de pesquisa e extensão

do Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (IDSM). A área subsidiária

abrange 864.000 ha, quase três quartos de toda a reserva, onde se iniciaram os trabalhos

há apenas dois anos, e onde pretende-se atingir os mesmos objetivos da área focal.

Praticamente toda a borda da área focal, mas principalmente as áreas próximas ao rio

Solimões e aos centros urbanos, como Tefé, Alvarães e Uarini, são ocupadas por

famílias ribeirinhas. Desde a idéia original de criação da RDSM, é defendido um

sistema de zoneamento baseado em três categorias: zona de assentamento permanente

(onde estão localizadas as comunidades e suas respectivas atividades de manutenção),

zona de uso sustentado (onde os recursos estão disponíveis aos usuários da RDSM,

regulamentados por normas de uso integrado) e zona de preservação total (zona

dedicada à proteção integral da biodiversidade) (Sociedade Civil Mamirauá, 1996).

A área focal da RDSM está totalmente inserida no ecossistema de várzea (Ayres,

1995; Sociedade Civil Mamirauá, 1996). As matas de várzea são florestas situadas em

planícies de inundação, sofrendo influência da flutuação do nível dos rios nos períodos

da cheia e da seca (Pires, 1973). Segundo Queiroz (1995), em função dessa alternância

no nível d’água, pode-se distinguir quatro estações: cheia (maio, junho e julho), vazante

(agosto, setembro e outubro), seca (novembro, dezembro e janeiro) e enchente

(fevereiro, março e abril). O pico da cheia ocorre no mês de junho, cujas temperaturas

médias mensais variam de 21

a 23

C, enquanto o pico da seca ocorre entre os meses de

outubro e novembro, com temperaturas médias mensais variando entre 31

e 33

(Sociedade Civil Mamirauá, 1996).

O nível d’água, provavelmente, é a mudança climática mais importante da região

(Ayres, 1995), cuja variação anual pode chegar a doze metros (Queiroz, 1995). A Figura

01 representa um esquema sobre a dinâmica da inundação na várzea.

Figura 01: Esquema de uma seção longitudinal da várzea da RDSM, mostrando a

dinâmica de inundação (Fonte: Banco de imagens do Instituto de Desenvolvimento

Sustentável Mamirauá - IDSM).

Segundo Ayres (1995), as matas de várzea da RDSM podem ser divididas em

dois tipos:

a) Áreas localizadas entre o Auati-Paraná e o paraná do Aranapu (área subsidiária),

constituindo cerca de 85% de toda a reserva, cujas terras são predominantemente

de origem pleistocênica, com mais de 100.000 anos de idade. Essas várzeas não

foram erodidas completamente;

b) Áreas localizadas entre os rios Solimões e Japurá e o paraná do Aranapu (área

focal), predominantemente de origem holocênica, com menos de 5.000 anos de

idade. A várzea do Holoceno está numa elevação mais baixa que a do

Pleistoceno.

Ayres (1995) destacou três hábitats de grande importância para a fauna terrestre:

restinga alta, restinga baixa e chavascal. As restingas altas correspondem aos terrenos

mais altos da várzea, estando sujeitas a uma alagação anual que dura de 2 a 4 meses, a

uma profundidade de 1 a 2,5 m. As restingas altas representam cerca de 12% da várzea

na RDSM, possuindo a maior diversidade de espécies, área basal e número de árvores

por unidade de área. As restingas baixas representam a transição entre a restinga alta e o

chavascal, abrangendo cerca de 85% da várzea da RDSM. A alagação anual dura de 4 a

6 meses, podendo atingir de 2,6 a 5 m de altura. O sub-bosque freqüentemente é limpo e

o solo fica coberto por uma espessa camada de folhas ao secar. O chavascal consiste em

áreas extensas de vegetação baixa, arbustiva e pantanosa, quase impossível de se

transpor durante a seca. O período de inundação dura cerca de 6 a 8 meses, alagando de

6 a 7 m. Áreas de chavascais são comuns entre lagos, canais e rios, normalmente atrás

das faixas de restinga. Pode-se observar algumas árvores emergentes e até mesmo

pequenas ilhas de restinga baixa no interior desse tipo fitofisionômico. As Figuras 02,

03 e 04 apresentam os tipos fitofisionômicos da várzea de acordo com Ayres (1995).

Figura 02 A e B: Restinga alta nas estações da seca (A) e cheia (B) (Fotos: F. P. Paim).

Figura 03 A e B: Restinga baixa nas estações da seca (A) e cheia (B) (Foto: F. P. Paim

(A) e L. Sisi (B)).

Figura 04 A e B: Chavascal nas estações da seca (A) e cheia (B) (Fotos: F. P. Paim).

Wittmann et al. (2002) utilizaram técnicas de sensoriamento remoto para

analisar os diferentes tipos de floresta de várzea da área focal da RDSM e em uma ilha

de aproximadamente 45 km

, localizada a 20 km da cidade de Manaus. Apesar de os

autores concordarem com a classificação das florestas de várzea proposta por Ayres

(1995), a terminologia foi modificada, pois eles consideraram que o termo restinga

aplica-se corretamente apenas à vegetação de ecossistemas costeiros. Assim, os nomes

das fitofisionomias restinga alta e restinga baixa foram adaptados para várzea alta e

várzea baixa, respectivamente. A dinâmica geomorfológica dos rios de água branca da

Amazônia influencia no desenvolvimento e na sucessão natural da várzea baixa, onde a

diversidade de espécies aumenta conforme aumenta a idade das formações. A várzea

alta possui apenas um estágio sucessional, onde a diversidade de espécies é mais alta

que na várzea baixa. O termo chavascal permaneceu como descrito originalmente,

considerando-se que este tipo de vegetação ocorre dentro da várzea baixa, sofrendo

estresse de alagamento durante todo o ano.

Wittmann et al. (2005), pesquisando nas mesmas áreas do estudo anterior,

realizaram inventários florísticos e medidas de sedimentação, concluindo que os

diferentes estágios sucessionais da várzea baixa estão sujeitos a uma alagação anual de

3 a 7 m, onde a riqueza de espécies aumenta significativamente de acordo com o estágio

sucessional, estando esses relacionados com a distância do rio e, conseqüentemente,

com a deposição de sedimentos. As várzeas altas demonstraram baixa sedimentação, em

função do curto período de inundação, bem como do baixo nível de alagamento, cerca

de 3 m, pois sua estrutura diminui a velocidade da água, auxiliando a deposição de

sedimentos finos.

1.3. OS PRIMATAS DA RESERVA MAMIRAUÁ

A RDSM apresenta ocorrência de dez espécies de primatas: Alouatta seniculus,

Ateles chamek, Cacajao calvus calvus, Pithecia monachus, Cebuella pygmaea, Aotus

vociferans, Cebus macrocephalus, Saimiri vanzolinii, Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2

(Valsecchi, 2005). Apesar desta diversidade ser alta, trabalhos de longo prazo foram

realizados apenas com Cacajao calvus calvus (Ayres, 1986) e Alouatta seniculus

(Queiroz, 1995), sendo necessárias pesquisas mais aprofundadas com outras espécies de

primatas relevantes para a conservação da biodiversidade.

Saimiri vanzolinii (Figura 05), pertencente ao Grupo Romano, foi descrita por

Ayres (1995), sendo o primata neotropical com a menor distribuição geográfica

conhecida. Este autor considerou que a área de distribuição da espécie não ultrapassaria

950 km

(Figura 06). A maior porção de sua ocorrência localiza-se na área focal da

Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá (RDSM), limitada pela foz do rio

Japurá (limites norte e leste), rio Solimões (limite sul) e paraná do Jarauá, considerando-

se este, até o momento, como o provável limite oeste de distribuição da espécie. Saimiri

vanzolinii também ocorre em duas ilhas do rio Solimões, Capucho e Tarará, localizadas

entre a RDSM e o município de Tefé (Ayres, 1985).

Figura 05: Indivíduos de Saimiri vanzolinii em atividade alimentar (Fotos: L. C.

Marigo).

Figura 06: Distribuição de Saimiri vanzolinii (imagem modificada de Ayres, 1985).

Saimiri vanzolinii é considerada pela IUCN (2006) e pela Lista Vermelha da

Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Fonseca et al., 2005) como uma espécie

ameaçada de extinção na categoria vulnerável. Embora essa espécie seja considerada

suscetível à caça, não há registros de que a mesma seja caçada na RDSM (Ayres, 1985;

Valsecchi, 2005). De acordo com a IUCN (2006), as principais ameaças à espécie são:

1. Redução no tamanho da população baseada na perda da qualidade do hábitat

(ação antrópica) e riscos de hibridização com outra(s) espécie(s) do mesmo

gênero (ação natural);

2. Uma redução de tamanho da população de 30% (projetada ou suspeitada) nos

próximos dez anos ou em três gerações;

3. Área de ocorrência menor que 20.000 km

De acordo com Valsecchi (2005), há ocorrência de outras duas espécies de

Saimiri na RDSM (Figura 07 A e B), ambas pertencentes ao Grupo Gótico, mas que

ainda não possuem sua taxonomia esclarecida.

Figura 07: Saimiri sp.1 (A) e Saimiri sp.2 (B) (Fotos: J. Valsecchi (A) e F. P. Paim

(B)).

1.4. TAXONOMIA E DISTRIBUIÇÃO DO GÊNERO SAIMIRI VOIGT, 1831

A taxonomia do gênero Saimiri Voigt, 1831 é bastante controversa, e tem sido

discutida por diversos autores (Hershkovitz,1984; Thorington, 1985; Silva Júnior, 1992;

Costello et al., 1993; Boinski & Croop, 1999; Rylands, 2000; Groves, 2005).

Hershkovitz (1984) considerou que o gênero seria constituído por dois grupos de

espécies, distinguidos por características externas, como formato dos arcos superciliares

e espessura do pincel caudal, comportamento e distribuição geográfica. O Grupo

Romano, ou Grupo de Saimiri boliviensis, seria representado por S. boliviensis (com

duas subespécies), enquanto o Grupo Gótico, ou Grupo de Saimiri sciureus, seria

representado por S. sciureus (com quatro subespécies), S. oerstedii (com duas

subespécies) e S. ustus. A Figura 08 apresenta as diferenças entre os arcos superciliares

e o pincel caudal dos grupos Gótico e Romano.

Figura 08: Diferenças entre os arcos superciliares e o pincel caudal entre os grupos

Gótico (A) e Romano (B) (Imagens de Hershkovitz, 1984).

Thorington (1985) analisou caracteres craniométricos e reconheceu a existência

de apenas duas espécies, S. sciureus (com quatro subespécies) e S. madeirae, levando

em consideração os arcos superciliares apenas em nível subespecífico. Ainda em 1985,

Ayres descreve uma espécie do Grupo Romano, Saimiri vanzolinii, com distribuição

restrita a região da Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá.

Hershkovitz (1987) reconheceu mais duas subespécies de Saimiri boliviensis (S.

b. jaburuensis e S. b. pluvialis), que eram consideradas como sinônimo de S. b.

boliviensis em Hershkovitz (1984). Neste mesmo trabalho, o autor refere-se a Saimiri

vanzolinii como uma subespécie de Saimiri boliviensis.

Silva Júnior (1992) analisou dados sobre morfologia, morfometria, genética,

bioquímica, cariotipia, imunogenética, ecologia e comportamento, indicando a

existência de uma única espécie (S. sciureus), dividida em sete subespécies.

Costello et al. (1993) averiguaram dados sobre morfologia, distribuição

geográfica, ecologia, comportamento, bioquímica e caracteres crânio-dentários,

reconhecendo apenas duas espécies, S. oerstedii (na América Central) e S. sciureus (na

América do Sul).

Boinski & Croop (1999) avaliaram dados morfológicos, comportamentais e

moleculares, sugerindo a existência de três espécies: S. sciureus, S. boliviensis e S.

oerstedii.

Rylands et al. (2000) realizaram uma revisão crítica da literatura em sistemática

e taxonomia, baseados em Herskovitz (1984) e Groves (in press) e forneceram um

rearranjo taxonômico para o gênero. As espécies listadas foram: S. sciureus (com quatro

subespécies), Saimiri boliviensis (com quatro subespécies), S. oerstedii (com duas

subespécies), S. ustus e S. vanzolinii.

Recentemente, Groves (2005) propôs um novo arranjo taxonômico para o

gênero, sugerindo a existência de cinco espécies: Saimiri boliviensis, S. oerstedii, S.

sciureus, S. ustus e S. vanzolinii.

De acordo com Hershkovitz (1984), todas as formas reconhecidas no gênero

Saimiri distribuem-se pelas florestas tropicais da bacia Amazônica e das Guianas,

exceto S. oerstedii, que ocorre apenas na América Central (Figura 09).

Figura 09: Distribuição do gênero Saimiri Voigt, 1981 (Hershkovitz, 1984).

Há controvérsias sobre a determinação taxonômica das espécies do gênero

Saimiri na Reserva Mamirauá. Hershkovitz (1984) considera que a forma gótica

encontrada na região da RDSM trata-se de Saimiri sciureus macrodon, mas Silva Júnior

(com. pess.) considera que as formas góticas encontradas naquela Reserva representam

dois táxons distintos, por apresentarem diferenças morfológicas quanto à coloração do

pêlo e distribuições geográficas isoladas. Apesar disso, é possível distinguir claramente

as três formas de Saimiri presentes na RDSM. Para tanto, estão sendo consideradas

características morfológicas, bem como as diferentes distribuições geográficas na

RDSM. Saimiri vanzolinii é facilmente distinguível, por apresentar arco do tipo

Romano e coloração preta na cabeça e no dorso. Os dois outros táxons de Saimiri

possuem arco do tipo Gótico, e distinguem-se pela coloração do corpo e dos braços.

Saimiri sp.1 apresenta uma coloração acinzentada e os braços alaranjados somente até

os pulsos, enquanto Saimiri sp.2 possui a coloração do corpo castanha e braços

alaranjados até o cotovelo.

1.5. ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DOS MACACOS-DE-CHEIRO

Os primatas do gênero Saimiri, conhecidos como macacos-de-cheiro ou

macacos-mãos-de-ouro, pertencem à família Cebidae (Hershkovitz, 1977; Rylands,

2000). São animais arborícolas, pequenos e ágeis (Middleton & Rosal, 1972). São

ativos durante todo o dia, forrageando a maior parte do tempo (Terborgh, 1983).

Indivíduos de S. sciureus, em floresta de terra firme do Pará, dedicam a maior parte de

seu tempo à locomoção, seguida por forrageio, alimentação, descanso e atividades

sociais (Lima et al., 2000). Não há diferença nas técnicas utilizadas por fêmeas e

machos para forrageio (Boinski, 1989a), embora algumas diferenças possam haver entre

fêmeas adultas em diferentes condições reprodutivas (Boinski, 1988). Os macacos-de-

cheiro são onívoros, alimentando-se, basicamente, de frutos e insetos (Mittermeier &

van Roosmalen, 1981; Terborgh, 1983), embora já tenham sido avistados consumindo

folhas em ambiente de semi-cativeiro (Ramalho et al., 2005).

O número de fêmeas e machos, adultos e jovens, é mais ou menos equilibrado e

o sistema social é poligâmico, com grupos multi-machos (Terborgh, 1983). O gênero

Saimiri é um grupo de mamíferos que apresenta ampla divergência nos padrões de

dispersão. As fêmeas de Saimiri boliviensis são filopátricas, sendo os machos que

realizam a dispersão. Saimiri oerstedii apresenta um padrão contrário, sendo as fêmeas

o sexo dispersante e os machos filopátricos. Ambos os sexos de S. sciureus dispersam

(Boinski et al., 2005).

O tamanho dos grupos sociais das espécies de Saimiri pode mudar

significativamente em diferentes regiões geográficas, de acordo com a variação genética

local e com fatores ecológicos, podendo variar de dez a mais de cem indivíduos

(Baldwin, 1985). Em ambiente semi-natural, grupos grandes dividiram-se quando

fêmeas e seus filhotes seguiram diferentes rotas habituais, voltando a reunir-se depois

de um ano (Baldwin, 1985). Grupos sociais com mais de 100 indivíduos podem

consistir de dois ou mais grupos que sofreram fusão temporária, sendo comum

encontrar dois grupos misturados e utilizando a mesma fonte alimentar, indicando uma

sobreposição clara de área de uso, que pode ultrapassar 250 hectares (Terborgh, 1983).

Boinski (1987) observou a sobreposição de áreas de dois grupos, registrando evento de

proximidade entre eles, mas nenhum tipo de agressão intergrupal. Considera-se que

grupos de Saimiri não demonstram manifestações de territorialidade (Baldwin &

Baldwin, 1981; Terborgh, 1983; Baldwin, 1985).

Saimiri não é considerado um gênero especialista em hábitat, embora a

sazonalidade influencie no uso de diversos tipos de vegetação, utilizando,

preferencialmente, hábitats inundados, como várzea, igapó e mangue (Terborgh, 1983).

Baldwin (1985) considerou que as espécies do gênero podem ser encontradas em

diversos tipos de florestas: tropicais úmidas ou secas, primárias, secundárias e em

fragmentos. De acordo com Boinski (1987), a abundância de alimento, determinada por

fatores sazonais, influencia no uso de diferentes tipos de floresta, tamanho da área de

uso e padrão de atividades.

O gênero Saimiri é considerado tolerante, e forma grupos mistos com espécies

de outros gêneros de primatas, como Cebus, Alouatta, Callicebus e Saguinus (Baldwin

& Baldwin, 1981; Terborgh, 1983; Ayres, 1985), embora, em geral, sua área de uso seja

muito maior que a destas espécies associadas (Terborgh, 1983). Essas associações

duram períodos variados, podendo persistir de poucas horas a vários dias. Não há

evidências de que a associação entre Saimiri oerstedii e Cebus capucinus favoreça na

eficiência de forrageamento, considerando-se que as espécies sejam beneficiadas apenas

por comportamentos anti-predadores (Boinski, 1989b). Fleagle & Mittermeier (1981)

descreveram a associação entre Saimiri sciureus e Cebus apella, indicando diferenças

na dieta e no uso do substrato.

A definição clássica de nicho ecológico, e mais aceita, considera-o como um

hiper-volume em um espaço ecológico multidimensional, referindo-se aos limites onde

uma espécie pode viver, crescer e se reproduzir (Hutchinson, 1957). Esse conceito pode

auxiliar na compreensão dos tipos de relações mantidas entre espécies coexistentes,

como as do gênero Saimiri, com ocorrência na Reserva Mamirauá.

A diversidade de espécies coexistentes dentro de uma comunidade é

determinada pela forma com que dividem os recursos entre si. A comunidade que

apresenta a maior divisão de recursos, ou com maior sobreposição de nicho, suportará

mais espécies do que uma com menor sobreposição. A coexistência de espécies difere a

partir das necessidades ecológicas mínimas de cada uma, para que se evite a exclusão

competitiva (Pianka, 1974). Cunha & Vieira (2004) propuseram que o uso do espaço é o

principal fator para compreender a coexistência de espécies dentro de uma comunidade,

particularmente em ambientes complexos como as florestas tropicais.

1.6. COMUNICAÇÃO VOCAL

A comunicação é essencial para a sobrevivência dos animais, e cada espécie

apresenta um sistema próprio de comunicação, que se adapta às exigências impostas

pelo ambiente em que vive. O processo evolutivo ao qual a comunicação sonora foi

submetida levou ao desenvolvimento de diversos sinais e sistemas, e espécies não

aparentadas podem, ou não, usar soluções semelhantes a partir de condições diversas.

Cada espécie deve manter uma estrutura sonora (determinada geneticamente)

rigorosamente definida para seu reconhecimento específico. Vocalizações determinadas

geneticamente são reconhecidas por serem estereotipadas. Isto não se deve somente à

necessidade de manter a espécie distinta, mas, sobretudo, ao fenômeno chamado de

contra-seleção, ou seja, o indivíduo que se desvia do padrão não será reconhecido como

membro da espécie e, conseqüentemente, acaba sendo eliminado (Vielliard, 2007).

Parâmetros bioacústicos podem contribuir significativamente para a

compreensão das relações taxonômicas no nível de espécies (Vielliard, 1995). De

acordo com Sick (1979), a voz pode ser considerada como um caráter taxonômico, pois

as manifestações sonoras são tão características quanto os aspectos morfológicos,

anatômicos ou bioquímicos para as diferentes espécies de animais.

Comparações de sinais de comunicação com outros primatas permitem afirmar

que os macacos-de-cheiro possuem uma complexa variedade de sinais vocais, mas, em

contrapartida, apresentam uma baixa variedade de sinais visuais. Este fenômeno está

provavelmente relacionado à evolução das espécies arborícolas, que vivem num estrato

da floresta onde sinais auditivos são mais eficientes que os visuais (Newman, 1985).

A vocalização é amplamente estudada no grupo das aves, abordando-se diversos

temas, como taxonomia, distribuição e comportamento (Sick, 1979; Vielliard, 1995;

Zimmer et al., 1997; Isler et al., 1998; Raposo et al., 1998). Estes mesmos temas foram

abordados também para primatas do Velho Mundo, como Macaca cyclops (Hsu, 2005),

Tarsius dianae e T. spectrum (Nietsch & Kopp, 1998), Hylobates agilis (Mitani, 1987),

Pan troglodytes e Pan paniscus (Mitani et al., 1992; Mitani & Gros-Louis, 1995). Entre

os primatas neotropicais, diversos autores já estudaram a vocalização de espécies como

Ateles geoffroyi (Ramos-Fernández, 2005), Brachyteles arachnoides hypoxanthus

(Mendes & Ades, 2004), Callithrix kuhlii (Rukstalis et al., 2003) e Cebuella pygmaea

(Snodow & Pola, 1978). Mendes (1997) realizou um estudo comparativo entre as

espécies de Callithrix do grupo jacchus, onde abordou pela primeira vez os padrões

vocais como caracteres comportamentais para esclarecimento taxonômico do gênero.

Embora a vocalização do gênero Saimiri também tenha sido pesquisada por alguns

autores (Ploog, 1982; Boinski & Mitchell, 1992, 1997; Boinski, 1996), estes estudos

concentraram-se apenas nas espécies S. sciureus e S. oertedii. Ainda não foram

abordadas diferenças entre espécies cujas áreas de distribuição sejam adjacentes ou

sobrepostas.

1.7. JUSTIFICATIVAS

O grupo dos mamíferos é um dos mais estudados em termos de biodiversidade, e

os resultados destes estudos vêm subsidiando estratégias conservacionistas. Entretanto,

o conhecimento acerca da riqueza de fauna e padrões de presença e ausência das

espécies e sua distribuição geográfica ainda é deficiente no Brasil (Vivo, 1996).

O Brasil é o país com a maior diversidade de primatas do mundo, possuindo

mais de cem espécies, sendo cinqüenta e nove destas endêmicas (Costa et al., 2005). A

Amazônia é a região da América do Sul mais diversa em espécies de primatas,

abrigando quatorze gêneros, dentre dezoito que ocorrem no neotrópico (Silva et al.

2005). A distribuição geográfica de espécies de primatas amazônicos, em sua maioria, é

pouco conhecida e mal delineada, ignorando-se como grupos aparentados se comportam

e se relacionam nas bordas de suas áreas de ocorrência (Silva Júnior, 1998). Hirsch et

al. (2005) ressaltaram que todas as espécies de primatas com dados deficientes se

concentram na Amazônia, sendo estes os que devem receber uma atenção urgente e

serem alvos de estudos mais específicos. De acordo com Silva et al. (2005), um sistema

efetivo de conservação de um bioma exige a compreensão dos processos evolutivos e

ecológicos responsáveis pela geração e manutenção da biodiversidade.

Uma das teorias mais aceitas sobre limites de distribuição de espécies de

primatas é a proposta por Ayres & Clutton-Brock (1992). Esses autores consideram que

os rios de água branca, como os que ocorrem na RDSM, não são muito eficientes para

atuar como limites de distribuição geográfica de primatas, principalmente das espécies

de grande porte e daquelas que ocorrem em matas alagáveis de margens de rios.

Considera-se que essa teoria não é suficiente para explicar a ocorrência e a distribuição

das três formas de Saimiri na área focal da RDSM, pois pequenos canais e paranás

aparentemente atuam como limite de distribuição entre as mesmas. Dessa forma, devem

ser investigados outros fatores que podem atuar como barreiras para a dispersão do

gênero na RDSM.

Os resultados desta dissertação poderão contribuir para a conservação das

espécies do gênero Saimiri, especialmente de S. vanzolinii, cuja área restrita de

distribuição, e possível hibridização com as outras formas do mesmo gênero a colocam

na categoria de espécie vulnerável à extinção (Fonseca et al., 2005; IUCN, 2006). Além

disso, espera-se que esta pesquisa possa auxiliar no aperfeiçoamento do sistema de

zoneamento da RDSM, de acordo com exigências do Sistema Nacional de Unidades de

Conservação (SNUC, 2000).

2. OBJETIVOS

2.1. OBJETIVO GERAL

- Determinar características ecológicas e comportamentais que possam atuar como

mecanismos de isolamento reprodutivo entre as formas de Saimiri na área focal da

RDSM.

2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

1) Definir os limites de distribuição geográfica de Saimiri vanzolinii;

2) Determinar a ocorrência e distribuição de unidades sociais mistas formados por

membros das formas presentes de Saimiri na RDSM;

3) Determinar o tamanho médio das unidades sociais das formas de Saimiri, realizando

comparações interespecíficas e sazonais;

4) Determinar a existência de diferenças na preferência por hábitat das espécies de

Saimiri nas diferentes estações do ano;

5) Determinar a existência de diferenças no uso do estrato vertical pelas espécies nos

hábitats e comparar seu uso nas estações do ano;

6) Caracterizar e comparar associações entre as formas de Saimiri com outros primatas

de hábitos diurnos;

7) Analisar parâmetros acústicos da vocalização de alarme (“cackle”) das formas de

Saimiri da área focal da RDSM, realizando comparações interespecíficas.

3. HIPÓTESES

1) Limite de distribuição de Saimiri vanzolinii:

H0: Os limites da distribuição geográfica de Saimiri vanzolinii são definidos pela

presença de corpos d’água.

2) Distribuição das formas de Saimiri na RDSM:

H0: A distribuição das formas de Saimiri na RDSM é parapátrica.

3) Tamanho das unidades sociais das formas de Saimiri na RDSM:

H0: As unidades sociais das três formas de Saimiri da RDSM apresentam o mesmo

tamanho nas comparações interespecíficas.

H0: As unidades sociais das três formas de Saimiri da RDSM apresentam o mesmo

tamanho quando comparadas sazonalmente.

4) Uso do hábitat pelas formas de Saimiri:

H0: Não há diferenciação interespecífica no uso do hábitat entre as três formas de

Saimiri da RDSM .

H0: Não há diferenciação sazonal no uso do hábitat entre as três formas de Saimiri da

RDSM .

5) Uso vertical do estrato pelas formas de Saimiri:

H0: Não há diferenciação interespecífica no uso vertical do estrato entre as três formas

de Saimiri da RDSM .

H0: Não há diferenciação sazonal no uso vertical do estrato entre as três formas de

Saimiri da RDSM .

6) Associação das formas de Saimiri com outras espécies de primatas:

H0: As três formas de Saimiri da RDSM associam-se na mesma proporção a outras

espécies de primatas.

7) Vocalização das formas de Saimiri:

H0: As vocalizações de alarme (“cackle”) das três formas de Saimiri não apresentam

diferenças em seus parâmetros sonoros.

4. MATERIAL E MÉTODOS

4.1. ÁREA DE ESTUDO

O estudo foi conduzido na área focal da Reserva de Desenvolvimento

Sustentável Mamirauá (RDSM) (03º08´-02º36´S, 65º45´-67º13´W), limitada pelas

confluências dos rios Solimões, Japurá e pelo paraná do Aranapu. A área focal da

RDSM possui uma área de 260.000 ha e está totalmente inserida no ecossistema de

várzea (Ayres, 1995; Sociedade Civil Mamirauá, 1996) (Figura 10).

Figura 10: Localização da área da RDS Mamirauá (Fonte: Banco de imagens do

Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá - IDSM).

Área

focal

Área

subsidiária

O presente trabalho seguirá a nomenclatura da classificação fitofisionômica

proposta por Wittmann et al. (2002, 2005), por considerá-la mais atualizada. No

entanto, em função dos dados terem sido coletados desde o início com base na

classificação de Ayres (1995), não serão considerados os estágios sucessionais da

várzea baixa descritos por aqueles autores, tratando-se esta como uma unidade

fitofisionômica. Assim, este trabalho considerou três hábitats disponíveis para Saimiri:

várzea alta, várzea baixa e chavascal.

Em função de questões operacionais, o presente trabalho está considerando

apenas duas estações: seca (setembro a novembro) e cheia (maio e junho), levando-se

em consideração a presença ou ausência de água na mata. Verificou-se que as enchentes

de 2005 e 2006 não foram pronunciadas o suficiente para atingirem o nível de

alagamento proposto por Ayres (1995). Durante o período da coleta de dados (setembro

de 2005 a setembro de 2006), as várzeas altas alagaram entre 0 e 3,0 m, mas as várzeas

baixas alagaram entre 0,5 e 6,0 m, e os chavascais entre 1,5 e 6,0 m. Além do nível de

alagamento, foram levados em consideração outros caracteres diagnósticos, como

presença de folhas no solo, características do sub-bosque e quantidade de árvores, da

mesma forma que descreveu Ayres (1995). As maiores variações durante o período de

estudo foram registradas nas várzeas baixas e nos chavascais. Esse fenômeno pode ser

explicado, por exemplo, pela proximidade de algumas várzeas baixas com lagos,

propiciando um maior alagamento. Quanto aos registros de chavascais mais rasos, é

possível que estes estivessem localizados próximos às várzeas. Além disso, essa

variação pode ser explicada pelo diferente perfil topográfico do terreno nas diversas

áreas amostradas. Os valores anormalmente baixos provavelmente refletem as secas

pronunciadas e enchentes fracas nestes dois anos, conforme é observado na Figura 11.

1992

1993

1994

1995

1996

1997

1998

1999

2000

2001

2002

2003

2004

2005

2006

2007

Figura 11: Curva histórica do nível d’água na RDSM em relação ao nível do mar. m =

metros (Fonte: Banco de dados do Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá

– IDSM).

4.2. COLETA DE DADOS

4.2.1. Distribuição de Saimiri na Reserva Mamirauá

Durante 88 dias de campo, distribuídos entre os meses de setembro a dezembro

de 2005, janeiro, fevereiro, junho e setembro de 2006 e maio e junho de 2007, foram

amostradas diversas áreas ao longo de ambas as margens de alguns rios e canais da área

de estudo, coincidindo com os limites da distribuição geográfica propostos para Saimiri

vanzolinii (Ayres, 1985). Os percursos foram realizados a uma velocidade média de 1,5

km/h, sempre por duas pessoas. A maioria dos percursos foi realizada fora de trilhas,

exceto quando as mesmas estavam disponíveis. O desenho amostral implicou que

nenhuma área fosse amostrada mais de uma vez. A cada cinco minutos, durante os dias

de amostragem, foram marcadas as coordenadas no GPS, para que se pudesse medir os

percursos e o esforço amostral. Além disso, foram identificadas as coordenadas

geográficas de todos os pontos em que foram localizadas unidades sociais de Saimiri.

No protocolo de campo foram registradas informações tais como data, espécie avistada,

localidade, fitofisionomia local (várzea alta, várzea baixa e chavascal), marca d’água da

enchente anterior às amostragens e coordenada geográfica, marcada com auxílio de

GPS. Durante a estação da cheia, os percursos foram realizados em canoa, mas os

demais procedimentos não foram alterados.

4.2.2. Ecologia e Comportamento

Durante as estações da seca (setembro, outubro e novembro de 2005 e setembro

de 2006) e da cheia (junho de 2006 e maio e junho de 2007), diversos dados sobre

ecologia e comportamento foram coletados durante os percursos realizados para a

definição da distribuição de Saimiri na RDSM. Ao detectar a presença de uma unidade

social de Saimiri, foram registradas as mesmas informações mencionadas anteriormente

e seu número de indivíduos. Diversos métodos foram utilizados para a contagem dos

indivíduos, como detecção auditiva, localização de fontes alimentares, observação de

deslocamento e varredura ao redor da unidade social. Além da marca da inundação da

enchente, características como altura de dossel, visibilidade no sub-bosque, presença de

lama e quantidade de folhas no solo foram consideradas para a confirmação da

fitofisionomia local, conforme sugerido por Ayres (1995). Foi realizada uma varredura

instantânea em cada unidade social detectada (adaptado de Altmann, 1974), onde

registrou-se a altura estimada dos primeiros animais avistados, antes da fuga, e uma

estimativa da altura total da árvore em que cada animal se localizava. Todas as

observações dos animais foram realizadas com auxílio de um binóculo 8x25.

Durante a estação da cheia, os percursos foram realizados em canoa, adaptando-

se o método para medição do alagamento. Neste período, esta medição e a confirmação

da fitofisionomia local foi feita através da medição do nível d’água, por meio de um

cabo graduado contendo um peso de aproximadamente 3 kg em sua extremidade, sendo

este mergulhado até que tocasse no solo. Esta medição foi feita três vezes, em diferentes

pontos e sem o deslocamento da canoa, a fim de garantir que nenhum obstáculo

impedisse que o peso chegasse ao fundo (Figura 12).

Figura 12: Medição do nível d’água durante a estação da cheia em junho de 2006

(Fotos: L. Sisi).

Indivíduos de outras espécies de primatas diurnos (Cebus macrocephalus,

Alouatta seniculus, Cacajao calvus e Cebuella pymaea) que estivessem localizados

próximos à unidade social de Saimiri, também foram registrados. Os registros de

associação foram realizados de forma instantânea, quando os animais eram avistados em

proximidade durante alimentação ou deslocamento, por exemplo, desconsiderando-se o

tempo de permanência entre as espécies. Unidades sociais mistas das formas de Saimiri

não foram incluídas nas análises ecológicas e comportamentais. Considerou-se todos os

agrupamentos de animais encontrados como unidades sociais, em função da incerteza de

tratar-se de um único grupo, parte dele ou ainda de dois grupos que sofreram fusão

temporária.

4.2.3. Comunicação vocal

Foram selecionadas aleatoriamente diversas áreas com ocorrência das espécies

de Saimiri estudadas, onde foi realizada a espera pela passagem dos animais para

gravação das vocalizações. Estas foram gravadas em um gravador digital Panasonic RR-

US450, captadas por um microfone direcional Sennheiser ME 66.

Para a escolha do contexto social, foi considerado o repertório vocal proposto

por Winter et al. (1966). Optou-se pelo registro apenas da vocalização denominada

“cackle”, sendo esta o tipo de vocalização agonística mais comum, emitida em diversas

situações de estresse, como alarme, por exemplo (Newman, 1985). Em cada gravação

foram registradas informações como táxon, localidade e data.

4.3. ANÁLISE DE DADOS

4.3.1. Distribuição de Saimiri na Reserva Mamirauá

Todas as coordenadas marcadas no GPS foram transferidas para o computador

através do programa GPS Trackmaker. O esforço de amostragem foi medido através do

número de quilômetros percorridos por dia, medindo-se a distância percorrida entre as

coordenadas marcadas em cada percurso através do programa ArcView 3.2. Neste

mesmo programa, foram destacadas na imagem final apenas as coordenadas com

ocorrência de unidades sociais, distinguindo-as entre as diferentes formas de Saimiri.

4.3.2. Tamanho da Unidade Social

Foram sorteados 22 registros de tamanho de unidade social para cada espécie em

cada estação. Este procedimento foi tomado devido a grande diferença no número de

registros para as espécies entre as estações. Foi realizada a homogeneização dos

tamanhos amostrais em 22 registros, por este número representar o menor esforço

amostral disponível para uma das espécies estudadas em determinada estação, que foi

Saimiri sp.2 na estação da cheia.

A homogeneidade das amostras foi testada através do teste de Cochran.

Diferenças entre os diferentes blocos e tratamentos foram testadas pela ANOVA

fatorial. Para a verificação de onde ocorreram as diferenças intra e interespecíficas e

sazonais, aplicou-se o teste post-hoc de Tukey. Os testes foram conduzidos no programa

STATISTICA 6.0, com nível de significância de 5%.

4.3.3. Associação com Outros Primatas

Comparou-se os registros de associação instantânea entre cada táxon de Saimiri

com Cebus macrocephalus, Alouatta seniculus e Cacajao calvus. Foi considerado o

número total de registros de associação destas espécies com cada táxon de Saimiri. Para

esta análise foi utilizado o teste de Qui-quadrado do pacote estatístico BioEstat 4.0

(Ayres et al., 2005), com nível de significância de 5%.

4.3.4. Preferência por Hábitat

A preferência por hábitat de cada forma de Saimiri foi analisada através do

índice de seleção (Krebs, 1999). Este índice é um dos mais recomendados para ser

usado em medidas de preferência por recursos, como alimento e hábitat. As

fitofisionomias várzea alta, várzea baixa e chavascal foram tratadas como hábitats. Foi

calculada a proporção de amostragem para cada tipo de fitofisionomia e a proporção de

registros de cada táxon em cada uma delas nas diferentes estações amostradas. Os

cálculos foram realizados com auxílio do programa Ecological Methodology, 2ª Ed.

(Krebs, 1999), de acordo com a seguinte fórmula:

= o

Onde: w

= Índice de seleção de hábitat para espécie i

= Proporção de registros da espécie i em determinada fitofisionomia

= Proporção de ocorrência de determinada fitofisionomia

Índices de seleção maiores que 1.0 indicam preferência, enquanto índices

menores que 1.0 indicam ausência de preferência. O erro padrão do índice de seleção foi

calculado por:

S w

= (1 – o

) + (1 – p

)

Onde: S w

= Erro padrão do índice de seleção

= Proporção do hábitat usada pela espécie

= Proporção do hábitat disponível

U = Número total de observações de uso

M = Número total de observações de disponibilidade



4.3.5. Uso Vertical do Estrato

Foram considerados todos os registros de uso vertical do estrato (UVE), para as

três formas nas duas estações. Antes da análise estatística, foi aplicada a seguinte

fórmula nos dados brutos:

UVE = AAn x 100

AAr

Onde: UVE = Uso vertical do estrato

AAn = Altura do animal

AAr = Altura da árvore

As alturas do animal e da árvore referentes à estação da cheia foram analisadas

em relação ao nível de alagamento observado, desconsiderando-se a profundidade

d’água. Primeiramente foi analisado o UVE por espécie e estação, desconsiderando-se

os hábitats. A homogeneidade das amostras foi testada através do teste de Cochran.

Diferenças entre os diferentes blocos e tratamentos foram testadas pela ANOVA

fatorial. Para a verificação de onde ocorreram as diferenças intra e interespecíficas e

sazonais, aplicou-se o teste post-hoc de Tukey. Os testes foram conduzidos no programa

STATISTICA 6.0, com nível de significância de 5%.

Para avaliação de diferenças no UVE pelas formas de Saimiri entre os hábitats e

estações amostrados, foram conduzidos diversos testes, em função do grande número de

variáveis e da diferença do esforço amostral para estas. Para a estação da seca,

inicialmente foram testadas diferenças entre os táxons em cada hábitat. Tanto para a

várzea alta como para a várzea baixa foi aplicada a ANOVA de um critério. Quando

encontradas diferenças significativas, foi aplicado também o teste de Tukey. A

homogeneidade dos dados foi previamente testada pelo teste de Cochran. Diferenças no

UVE entre os táxons no hábitat chavascal foram avaliadas através do teste de Kruskal-

Wallis, pois os dados não apresentaram distribuição normal.

Para a estação da cheia, posteriormente também foram testadas diferenças entre

os táxons em cada hábitat. Para a várzea alta foi aplicado o teste de Kruskal-Wallis, em

função dos dados não apresentarem distribuição normal, enquanto para a várzea baixa

foi realizada a ANOVA de um critério com posterior aplicação do teste de Tukey. Para

a realização da ANOVA, a homogeneidade dos dados foi previamente testada através

do teste de Cochran. Para o chavascal, em função de não se ter amostras para Saimiri

sp.1, foi realizado o teste t de Student, comparando-se o UVE apenas entre Saimiri

vanzolinii e Saimiri sp.2. A normalidade dos dados foi previamente avaliada pelo teste

de Kolmogorov-Smirnov. Os testes foram conduzidos no programa STATISTICA 6.0,

com nível de significância de 5%.

4.3.6. Comunicação vocal

Todas as gravações foram transferidas do gravador digital para o computador

através do programa Voice Editing 2.0. As análises dos parâmetros acústicos foram

realizadas no programa Bat Sound 3.31. Selecionaram-se três sílabas por vocalização de

cada forma de Saimiri, levando-se em consideração critérios como nitidez no

espectograma e volume da vocalização emitida pelo animal, e destas sílabas

selecionadas foram tomadas as medidas dos parâmetros de estudo. Estes parâmetros

acústicos utilizados como variáveis em cada sílaba foram os seguintes: freqüência

inicial (FI), freqüência final (FF), freqüência máxima (FM) e duração de emissão (T). A

Figura 13 apresenta um exemplo de gráfico do poder de espectro de uma sílaba “cackle”

e as localizações dos pontos de medida.

0 dB

-20 dB

-40 dB

-60 dB

-80 dB

-100 dB

-120 dB

4 kHz

8 kHz

5.272 kHz, -5.9 dB 9474 - 9674 ms

Figura 13: Exemplo de gráfico do poder de espectro de uma sílaba “cackle”, mostrando

os pontos onde foram tomadas as medidas de freqüência inicial (FI), freqüência final

(FF), freqüência máxima (FM) e duração de emissão (T).

Estes parâmetros, entre outros, foram utilizados com freqüência por diversos

autores (Mitani, et al. 1992; Boinski & Mitchell, 1997; Mendes, 1997). As freqüências

máximas e finais foram comparadas entre as formas de Saimiri através do teste de

Kruskal-Wallis. Já a duração de emissão de cada sílaba foi comparada pela ANOVA de

um critério, sendo a homogeneidade das amostras avaliada previamente pelo teste de

Cochran. Não foi aplicado nenhum teste para comparação entre as freqüências iniciais

das vocalizações, visto que todas as sílabas das três formas de Saimiri apresentaram

valores idênticos. Os testes foram conduzidos no programa STATISTICA 6.0, com

nível de significância de 5%.

5. RESULTADOS

5.1. DISTRIBUIÇÃO DE SAIMIRI NA RESERVA MAMIRAUÁ

Foi percorrido o total de 271 km, sendo 174 nos meses em que o deslocamento

foi realizado a pé (setembro a fevereiro) e 97 durante os meses em que o mesmo foi

feito em canoa (maio e junho). Um total de 1522 coordenadas geográficas com foi

registrado, das quais 326 com unidades sociais de Saimiri: 134 para avistamentos de

Saimiri vanzolinii, 99 para avistamentos de Saimiri sp.1 e 93 para avistamentos de

Saimiri sp.2. Foram localizadas áreas com ocorrência de peripatria em duas regiões e de

peripatria e sintopia em uma região. A primeira área com peripatria está localizada

próxima ao paraná do Aiucá (Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.1), enquanto a segunda

localiza-se próxima ao paraná do Jarauá (Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.2). A terceira

área está localizada nas proximidades dos paranás do Apara e do Mamirauá, com

peripatria de Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.2. Nesta mesma área foi registrada sintopia

destas duas formas, com a observação de sete unidades sociais mistas.

O limite oeste-noroeste de Saimiri vanzolinii, duvidoso desde a descrição da

espécie (Ayres, 1985), foi confirmado, com um acréscimo de 26,5 km

à área de

distribuição geográfica da espécie. Por outro lado, duas áreas consideradas com

presença da espécie pelo mesmo autor foram extraídas de sua área de ocorrência, pois

durante os percursos realizados nestas duas áreas não foram encontrados nenhum

indivíduo de Saimiri vanzolinii. Uma dessas áreas está limitada pelo rio Solimões e o

paraná do Cauaçu, enquanto a outra limita-se pelo rio Japurá e o paraná do Apara. Estes

dados demonstram que a distribuição de Saimiri vanzolinii é ainda menor do que o

observado anteriormente por Ayres (1985), ou seja, é de apenas 870 km

A ilha de Nova Colômbia, localizada próximo à foz do paraná do Jarauá, foi

vistoriada em toda sua extensão, não registrando-se nenhum indivíduo de Saimiri

vanzolinii ou de outra forma do mesmo gênero. Da mesma forma proposta por Ayres

(1985), este trabalho não considera a presença de Saimiri vanzolinii na ilha de Nova

Colômbia. Assim como as duas áreas citadas anteriormente com ausência de Saimiri

vanzolinii, esta área também deve ser melhor vistoriada. A ilha Tarará não foi vistoriada

durante os trabalhos de campo, mas considerou-se que há ocorrência de Saimiri

vanzolinii, já que há registro dos pontos de coleta de espécimes desse táxon neste local

(Ayres, 1985), além de relatos de moradores locais sobre a presença desta espécie na

ilha. A imagem final (pontos de seca e cheia) com a distribuição das espécies de Saimiri

na RDSM é apresentada na Figura 14. As Figuras 15 e 16 representam o esforço

amostral nos meses em que se deslocou a pé (estação de seca) ou em canoa (estação da

cheia), respectivamente.

Figura 14:

Distribuição das formas de Saimiri

na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,

representando os registros de ocorrência obtidos.

Figura 15:

Distribuição das formas de Saimiri

na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,

representando os registros de ocorrência obti

dos durante a estação seca.

Figura 16:

Distribuição das formas de Saimiri

na Reserva de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá,

representando os registros de ocorrência obtidos durante a estação da cheia.

5.2. TAMANHO DE UNIDADE SOCIAL

Foi registrado um total de 142 unidades sociais na estação da seca, e de 131 na

estação da cheia. Entretanto, conforme descrito na metodologia, foram sorteados 22

registros para cada forma de Saimiri, em cada estação, totalizando 66 unidades sociais

tanto para a seca como para a cheia. Os dados sobre as três formas de Saimiri estudadas

e a estatística descritiva dos parâmetros analisados sobre as unidades sociais são

apresentados na Tabela 01. Na estação da seca, o tamanho das unidades sociais de

Saimiri sp.2 foi significativamente menor do que as de Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.1.

Os resultados da ANOVA e do teste de Tukey são apresentados nas Tabelas 02 e 03,

respectivamente. A Figura 17 apresenta os tamanhos médios de unidade social de cada

táxon em cada estação.

Tabela 01: Estatística descritiva para tamanho da unidade social das três formas de

Saimiri nas estações da seca e da cheia. N = Tamanho amostral; DP = Desvio padrão.

Saimiri

vanzolinii

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

Saimiri

vanzolinii

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

N 22 22 22 22 22 22

Média

25,9 26,8 13,2 21,0 18,7 16,0

DP 12, 42 11,53 10,67 12,58 6,25 10,71

SECA CHEIA

Tabela 02: Resultados da ANOVA fatorial para tamanho da unidade social das formas

de Saimiri. GL = Graus de liberdade; F = teste de ANOVA; p = probabilidade (*

Diferença significativa).

GL F p

Estação

1 3,2258 0,0748

Espécie

2 8,8552

0,000252*

Estação x Espécie

2 2,8727 0,0602

Tabela 03: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas e sazonais

para tamanho da unidade social. SV =

Saimiri vanzolinii

; Ssp.1 =

Saimiri

sp.1; Ssp.2 =

Saimiri

sp.2. (* Diferença significativa).

Sv Ssp.1 Ssp.2 Sv Ssp.1 Ssp.2

Sv x

0,9997

0,001697*

0,6597 0,2515 0,0322

Ssp.1 x

0,000552*

0,4764 0,1402 0,0134

Ssp.2

0,1793 0,5498 0,9593

Sv x

0,9858 0,6686

Ssp.1 x

0,9621

Ssp.2

CHEIASECA

CHEIA

SECA

Figura 17: Tamanho médio e desvio padrão de unidade social para as três formas de

Saimiri

nas estações da seca e da cheia.

Saimiri vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

Seca Cheia

Tamanho médio

5.3. ASSOCIAÇÃO COM OUTROS PRIMATAS

Do total de 272 avistamentos de unidades sociais foram registrados 94 eventos

de associação com outras espécies de primatas. Foram consideradas apenas as

associações com

Cebus macrocephalus, Alouatta seniculus

Cacajao calvus,

pois

Cebuella pygmaea

foi registrada em associação apenas uma vez, com

Saimiri

sp.1.

Saimiri vanzolinii

Saimiri

sp.1 associaram-se significativamente mais com

Cebus

macrocephalus

do que com às demais espécies de primatas. Por outro lado,

Saimiri

sp.1

associou-se significativamente menos com

Cacajao calvus

Saimiri

sp.2 não apresentou

diferença significativa entre as associações. As proporções de associação de

Saimiri

vanzolinii

Saimiri

sp.1 e

Saimiri

sp.2. com cada espécie de primata são apresentadas na

Figura 18. A Tabela 04 apresenta os resultados do teste de Qui-quadrado.

57%

27%

16%

60%

35%

58%

21%

Figura 18: Proporção de associação das espécies de

Saimiri

com outras espécies de

primatas em ambas as estações.

Cebus macrocephalus

Cacajao calvus

Alouatta seniculus

Saimiri vanzolinii

Sai

miri

sp.1

Saimiri

sp.2

Tabela 04: Resultados do teste de Qui-quadrado para associação de

Saimiri

com outros

primatas. N = Tamanho amostral; x2 = Qui-quadrado; GL = Graus de liberdade; p =

probabilidade. (* Diferença significativa).

Saimiri

vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

N 55 20 19

2 14,109 9,100 5,158

GL 2 2 2

p 0,0009* 0,0106* 0,0759

5.4. PREFERÊNCIA POR HÁBITAT

Durante a estação da seca, foram obtidos 197 registros nas várzeas altas, 301 nas

várzeas baixas e 79 nos chavascais. Já na estação da cheia, obteve-se 265 registros nas

várzeas altas, 248 nas várzeas baixas e 90 nos chavascais (Figura 19).

100

150

200

250

300

350

Várzea alta Várzea baixa Chavascal

Seca

Cheia

Figura 19: Esforço amostral em cada fitofisionomia (hábitat) e estação. N = Tamanho

amostral.

Saimiri vanzolinii apresentou preferência pelo chavascal, tanto na estação da

seca como na da cheia. Já Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2 apresentaram preferência pelas

várzeas baixas em ambas as estações. Os índices de seleção de hábitat (w), proporção de

amostragem de cada hábitat (p

), proporção de amostragem de animais no hábitat (o

) e

o erro padrão dos índices de seleção (EP) são apresentados nas Tabelas 05 e 06, seca e

cheia, respectivamente.

Tabela 05: Índices de seleção de hábitat de Saimiri spp. na estação da seca. VA =

Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; pi = proporção de amostragem de

cada hábitat; oi = proporção de amostragem de animais no hábitat; w = índices de

seleção de hábitat; EP = Erro padrão; GL = Graus de liberdade. (* Preferência).

VA VB CH VA VB CH VA VB CH

(%)

34 52 14 34 52 14 34 52 14

(%)

48 32 20 29 60 11 12 74 14

w 1,3979 0,6099 1,4940* 0,8368 1,1563* 0,8115 0,3347 1,4240* 1,0434

EP 0,2349 0,1368 0,4708 0,1736 0,1268 0,3014 0,1587 0,1526 0,4456

GL 2 2 2

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

Saimiri vanzolinii

Tabela 06: Índices de seleção de hábitat de Saimiri spp. na estação da cheia. VA =

Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; pi = proporção de amostragem de

cada hábitat; oi = proporção de amostragem de animais no hábitat; w = índices de

seleção de hábitat; EP = Erro padrão; GL = Graus de liberdade. (* Preferência).

VA VB CH VA VB CH VA VB CH

(%)

44 41 15 44 41 15 44 41 15

(%)

47 31 22 40 60 0 32 61 7

w 1,0757 0,7515 1,4618* 0,9102 1,4589* 0* 0,7215 1,4826* 0,4902

EP 0,1610 0,1559 0,3993 0,2078 0,2288 0* 0,1687 0,1988 0,2766

GL 2 2 2

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

Saimiri vanzolinii

5.5. USO VERTICAL DO ESTRATO

Foram obtidos 768 registros de uso vertical do estrato (UVE) na estação da seca

e 462 na estação da cheia. A estatística descritiva para as três formas de Saimiri nas

duas estações amostradas é apresentada na Tabela 07. O UVE de todas as formas de

Saimiri foi significativamente maior na estação da seca do que na cheia. Na estação da

seca, Saimiri vanzolinii ocupou proporções significativamente mais baixas do estrato

disponível do que Saimiri sp.1. Os resultados da ANOVA e do teste de Tukey são

apresentados nas Tabelas 08 e 09, respectivamente. A Figura 20 apresenta o UVE

médio de cada táxon em cada estação.

Tabela 07: Estatística descritiva para UVE das três formas de Saimiri nas estações da

seca e da cheia. N = Tamanho amostral; DP = Desvio padrão.

Saimiri

vanzolinii

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

Saimiri

vanzolinii

Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

N 192 491 125 191 116 155

Mínimo (%) 0 0 0 0 36 8

Máximo (%) 100 100 100 100 97 100

Média (%) 76,3 81,7 78,5 68,8 71,5 68,7

DP 15,72 14,41 15,07 17,16 13,29 16,00

SECA CHEIA

Tabela 08: Resultados da ANOVA fatorial para UVE pelas formas de Saimiri nas

estações da seca e da cheia. GL = Graus de liberdade; F = teste de ANOVA; p =

probabilidade (* Diferença significativa).

GL F p

Estação

1 87,53

0,0000*

Espécie

2 6,86

0,0010*

Estação x Espécie

2 0,79 0,4525

Tabela 09: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas e sazonais

para UVE. SV = Saimiri vanzolinii; Ssp.1 = Saimiri sp.1; Ssp.2 = Saimiri sp.2. (*

Diferença significativa).

SV Ssp1 Ssp2 SV Ssp1 Ssp2

0,0007*

0,8174

0,0000*

0,0969 0,0001

Ssp1

0,3217 0,0000

0,0000*

0,0000

Ssp2

0,0000 0,0067

0,0000*

0,6613 0,9999

Ssp1

0,6697

Ssp2

SECA

CHEIA

SECA CHEIA

Saimiri vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

Seca Cheia

UVE (%)

Figura 20: Uso vertical do estrato (UVE) médio das três formas de Saimiri nas estações

da seca e da cheia.

Avaliou-se também o UVE das três formas de Saimiri em cada hábitat e

estações amostrados. A estatística descritiva para esta análise é apresentada na Tabela

10. Na estação da seca, encontrou-se diferença significativa entre todas as formas de

Saimiri na várzea baixa, onde o UVE de Saimiri sp.1 > Saimiri sp.2 > Saimiri vanzolinii

(N = 432; GL = 2; F = 16,574; p = 0,0000). Os valores dos resultados dos testes de

ANOVA, Kruskal-Wallis e t de Student (para todos os hábitats e estações) são

apresentados na Tabela 11. Os testes de Tukey para várzea baixa na estação da seca

apresentados nas Tabelas 12. A Figura 21 apresenta os valores médios de UVE dos três

hábitats para cada forma de Saimiri, nas duas estações.

Tabela 10: Estatística descritiva para UVE das três formas de Saimiri em cada hábitat e

estações amostrados. N = Tamanho amostral; DP = Desvio padrão; x = Sem registro.

Saimiri

vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

Saimiri

vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

112 123 12 101 42 38

Média

75,7 78,7 83,7 65,7 73,1 71,3

17,37 15,03 10,14 19,05 13,44 13,07

49 282 101 60 74 108

Média

72,8 83,8 79 73,9 70,6 68,3

13,70 13,11 13,61 12,39 13,20 16,01

31 46 12 30 x 9

Média

83,9 77,1 69,3 68,8 x 62,6

8,98 24,88 25,65 16,86 x 25,42

CHEIA

Várzea alta

Várzea

baixa

Chavascal

SECA

Tabela 11: Resultados estatísticos da comparação entre as formas de Saimiri. VA =

Várzea alta; VB = Várzea baixa; CH = Chavascal; N = Tamanho amostral; p =

Probabilidade; GL = Graus de liberdade. (* Diferença significativa).

Estação Hábitat N p GL

VA 247 ANOVA F = 1,162

0,3148

VB 432 ANOVA F = 16,574 0,0000* 2

CH 89 Kruskal-Wallis H = 1,1133 0,5731 2

VA 181 Kruskal-Wallis H = 4,1949 0,1228 2

VB 242 ANOVA F = 3,005 0,0514 2

CH 39 teste t de Student t = 0,8821 0,3834 37

Teste

SECA

CHEIA

Tabela 12: Resultados do teste de Tukey, com comparações interespecíficas do UVE na

várzea baixa, estação da seca. (* Diferença significativa).

Saimiri vanzolinii

Saimiri

sp.1

Saimiri

sp.2

Saimiri vanzolinii

0,0000* 0,0195*

Saimiri

sp.1

x 0,0052*

Saimiri

sp.2

Várzea alta

Chavascal

Várzea baixa

Saimiri vanzolinii

Seca Cheia

UVE (%)

Saimiri

sp.1

Seca Cheia

Saimiri

sp.2

Seca Cheia

Figura 21: Uso vertical do estrato (UVE) médio das três formas de

Saimiri

nos

diferentes hábitats e estações amostrados.

5.6. COMUNICAÇÃO VOCAL

Foram analisadas 18 sílabas da vocalização “cackle” de

Saimiri vanzolinii

, 27

Saimiri

sp.1 e 18 de

Saimiri

sp.2. Os valores das medidas de freqüências iniciais (FI),

freqüências finais (FF) freqüências máximas (FM) e duração de emissão (T) são

apresentados nas Tabelas 13 a 15.

Tabela 13: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de

Saimiri

vanzolinii

analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM = Freqüência máxima; T

= Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms = milisegundos).

Indivíduo Medida Sílaba 1 Sílaba 2 Sílaba 3

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,579 7,937 7,775

FM (kHz) 2,769 2,625 2,840

T (ms) 137 135 181

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,489 7,740 7,830

FM (kHz) 2,590 2,501 3,054

T (ms) 116 111 116

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,704 7,454 7,436

FM (kHz) 1,947 1,892 2,483

T (ms) 179 152 168

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,292 7,454 7,382

FM (kHz) 2,536 1,910 2,501

T (ms) 145 135 150

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,686 7,651 7,508

FM (kHz) 2,179 2,196 3,216

T (ms) 184 187 147

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,399 7,382 7,364

FM (kHz) 2,179 1,142 2,035

T (ms) 158 114 74

Saimiri vanzolinii a

Saimiri vanzolinii b

Saimiri vanzolinii c

Saimiri vanzolinii d

Saimiri vanzolinii e

Saimiri vanzolinii f

Tabela 14: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de Saimiri sp.1

analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM = Freqüência máxima; T

= Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms = milisegundos).

Indivíduo Medida Sílaba 1 Sílaba 2 Sílaba 3

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,471 7,454 7,686

FM (kHz) 2,572 2,339 2,805

T (ms) 153 194 194

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,454 7,561 7,364

FM (kHz) 2,877 4,235 2,680

T (ms) 73 90 74

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,615 7,579 7,668

FM (kHz) 5,165 2,268 5,290

T (ms) 123 129 132

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,579 7,471 7,596

FM (kHz) 2,419 3,231 2,625

T (ms) 99 77 65

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,615 7,579 7,543

FM (kHz) 5.040 4,682 3,073

T (ms) 109 105 87

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,579 7,399 7,651

FM (kHz) 1,947 2,608 2,179

T (ms) 97 188 75

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,454 7,615 7,489

FM (kHz) 2,643 2,877 2,965

T (ms) 86 105 107

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,793 7,686 7,704

FM (kHz) 4,861 5,058 5,004

T (ms) 145 142 142

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,686 7,775 7,722

FM (kHz) 2,393 5,129 4,968

T (ms) 169 133 158

Saimiri sp.1 a

Saimiri sp.1 b

Saimiri sp.1 c

Saimiri sp.1 d

Saimiri sp.1 e

Saimiri sp.1 f

Saimiri sp.1 g

Saimiri sp.1 h

Saimiri sp.1 i

Tabela 15: Valores das medidas de cada sílaba para os indivíduos de Saimiri sp.2

analisados (FI = Freqüência inicial; FF = Freqüência final; FM = Freqüência máxima; T

= Duração de emissão da sílaba; kHz = quilohertz; ms = milisegundos).

Indivíduo Medida Sílaba 1 Sílaba 2 Sílaba 3

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,651 7,579 7,633

FM (kHz) 3,305 3,198 2,054

T (ms) 205 214 183

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,382 7,633 7,436

FM (kHz) 0,801 0,855 2,554

T (ms) 80 88 79

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,651 7,561 7,633

FM (kHz) 3,288 3,198 2,054

T (ms) 155 200 215

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,526 7,633 7,526

FM (kHz) 4,896 4,522 3,109

T (ms) 104 111 104

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,651 7,489 7,526

FM (kHz) 3,645 2,142 4,682

T (ms) 80 100 80

FI (kHz) 0,033 0,033 0,033

FF (kHz) 7,561 7,489 7,758

FM (kHz) 4,896 3,592 3,877

T (ms) 70 74 122

Saimiri sp.2 f

Saimiri sp.2 a

Saimiri sp.2 b

Saimiri sp.2 c

Saimiri sp.2 d

Saimiri sp.2 e

As Figuras 22, 23 e 24 representam exemplos de oscilogramas e espectogramas

da vocalização “cackle” de Saimiri vanzolinii, Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2,

respectivamente.

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

10165 ms

500 ms/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

10165 ms

500 ms/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Figura 22: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) da vocalização “cackle”de

Saimiri vanzolinii, contendo três sílabas.

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

5 sec

1 sec/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

5 sec

1 sec/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Figura 23: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) da vocalização “cackle” de

Saimiri sp.1, contendo três sílabas.

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

9 sec

1 sec/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Amplitude

Spectrogram, FFT size 512, Hanning window.

9 sec

1 sec/div

50%

100%

-50%

-100%

4 kHz

8 kHz

Figura 24: Exemplo de oscilograma (a) e espectograma (b) da vocalização “cackle” e

Saimiri sp.2, contendo três sílabas.

Foram encontradas diferenças significativas apenas nas freqüências máximas

das vocalizações “cackle”, onde a mediana de Saimiri sp.2 > Saimiri sp.1 > Saimiri

vanzolinii. Os resultados dos testes estatísticos são apresentados na Tabela 17. Os

valores das medianas das freqüências finais, medianas das freqüências máximas e

médias das durações de emissão são apresentados nas figuras 25, 26 e 27,

respectivamente.

Tabela 16: Resultados das análises estatísticas para freqüência final (FF), freqüência

máxima (FM) e duração de emissão (T). p = Probabilidade e GL = Graus de liberdade

(* Diferença significativa: Saimiri sp.2 > Saimiri sp.1 > Saimiri vanzolinii).

Parâmetro p GL

Kruskal-Wallis H = 0,747

0,6882

Kruskal-Wallis H = 11,590

0,003*

ANOVA F = 1,779 0,1775 2

Teste

Mediana

25%-75%

Min-Max

Saimiri vanzolinii

Saimiri sp.1

Saimiri sp.2

7.2

7.3

7.4

7.5

7.6

7.7

7.8

7.9

8.0

Figura 25: Medianas das freqüências finais (FF) das sílabas “cackle” das três formas de

Saimiri.

Mediana

25%-75%

Min-Max

Saimiri vanzolinii

Saimiri sp.1

Saimiri sp.2

Figura 26: Medianas das freqüências máximas (FM) das sílabas “cackle” das três

formas de Saimiri.

Saimiri vanzolinii Saimiri sp.1 Saimiri sp.2

100

110

120

130

140

150

160

170

Figura 27: Médias das durações de emissão (T) da vocalização das sílabas “cackle”

pelas três formas de Saimiri.

Média

Desvio padrão

6. DISCUSSÃO

6.1. DISTRIBUIÇÃO DE SAIMIRI NA RESERVA MAMIRAUÁ

As três formas de Saimiri estudadas nesta pesquisa apresentam diferenças

significativas em alguns contextos ecológicos e comportamentais, o que pode explicar o

isolamento reprodutivo entre as mesmas. No entanto, ainda não é possível afirmar se

Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2 são duas espécies distintas ou apenas duas populações de

uma mesma espécie, apesar de apresentarem distribuições disjuntas e características

diferenciadas. Estas características que diferenciam as formas estudadas serão discutidas

mais adiante.

Para a fauna arborícola, nem sempre está claro se a separação ecológica é

mantida por razões fisiológicas ou por exclusão competitiva. Barreiras físicas podem ou

não representar fatores de separação, já que alguns primatas podem facilmente

atravessar para outras áreas. A exclusão competitiva supõe que uma espécie impeça, por

meio de algum tipo de competição sutil ou direta, que outra espécie próxima invada seu

hábitat (Goulding, 1997).

Aparentemente não há barreiras para a distribuição geográfica entre as três

formas de Saimiri estudadas nesta pesquisa. Ayres e Clutton-Brock (1992) já haviam

afirmado que rios de água branca nem sempre representam barreiras para a dispersão de

espécies de primatas. De acordo como esses autores, os meandros dos rios de água

branca poderiam facilitar essa travessia, através de pontes arbóreas formadas em alguns

pontos ou pela formação de novas áreas na margem oposta, geradas após a formação

dos lagos “oxbows”. Apesar de Saimiri vanzolinii ter sua distribuição limitada por

pequenos canais em algumas áreas (como o paraná do Jarauá e o paraná do Aiucá), estes

secam bastante durante o período da seca, o que poderia facilitar a travessia para a

margem oposta. Apesar de não ter sido verificado neste trabalho que as formas de

Saimiri ocupasses a margem oposta àquelas de sua distribuição, há relatos de moradores

locais de que, esporadicamente, alguns indivíduos são encontrados na margem oposta.

Esse comportamento provavelmente está relacionado à busca por alguma fonte

alimentar, mas os indivíduos voltam para suas áreas originais. Wallace et al. (1996)

apontaram um uso sazonal de hábitat, onde espécies de primatas como Chiropotes

albinasus e Saimiri ustus cruzaram o rio Guaporé / Iteñez, entre Brasil e Bolívia durante

poucos meses do ano. De fato, os canais da RDSM parecem não representar barreiras

para a dispersão das formas de Saimiri, então considera-se que o isolamento reprodutivo

entre elas dá-se através de diferenças ecológicas e comportamentais. Assim, pode-se

rejeitar a hipótese nula de que os limites da distribuição geográfica de Saimiri vanzolinii

são definidos pela presença de corpos d’água.

Outro fator importante em relação ao padrão de distribuição de Saimiri na

RDSM pode ser explicado pelo histórico da formação da várzea, que, provavelmente,

desempenhou um papel fundamental na distribuição das espécies. A dinâmica de

sedimentação e erosão da várzea permite modificações de curto e longo prazo, onde são

formados sistemas complexos de lagos, lagoas, restingas, chavascais, paranás e outras

formações (Klammer, 1984). Devido a essa dinâmica de destruição e construção,

populações de primatas podem ter sido isoladas, gerando o processo de especiação.

O tamanho da área de distribuição de Saimiri vanzolinii conhecida até então era

de 950 km

, sendo considerada a menor dentre os primatas neotropicais, mas o limite

oeste-noroeste ainda era considerado duvidoso pelo autor da espécie (Ayres, 1985). Esta

pesquisa confirmou este limite, com um acréscimo de 26,5 km

Foram localizadas áreas de peripatria junto ao limite de distribuição esclarecido

neste trabalho. A primeira área está localizada na margem esquerda do paraná do Aiucá

(peripatria entre Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.1), enquanto a segunda está localizada

na margem direita do paraná do Jarauá (peripatria entre Saimiri vanzolinii e Saimiri

sp.2). Desta forma, pode-se supor que exista também uma área de peripatria de Saimiri

sp.1 e Saimiri sp.2 entre os paranás do Jarauá e Aiucá. Maiores esforços de amostragem

devem ser concentrados nesta região para que se definam os limites de distribuição

entre essas duas formas. Em uma outra área, mais a leste-sudeste da distribuição de

Saimiri vanzolinii, também foi registrada peripatria e sintopia com Saimiri sp.2,

inclusive com a formação de unidades sociais mistas dessa duas formas. Schwindt e

Ayres (2004) haviam considerado a existência de uma espécie congenérica parapátrica,

Saimiri sciureus, mas sem citar a localização geográfica da mesma na RDSM. Há,

portanto, uma separação espacial clara entre Saimiri vanzolinii e as demais formas, uma

vez que os pontos de peripatria e sintopia são muito limitados. Desta forma, hipótese

nula de que a distribuição das formas de Saimiri na RDSM é parapátrica foi aceita.

Aparentemente não há diferenças fitofisionômicas em nenhuma das regiões com

ocorrência de peripatria e sintopia. Desta forma, sugere-se que há separações relevantes

nos nichos ocupados pelas formas de Saimiri, que provavelmente evoluíram com o

isolamento reprodutivo. O que poderia explicar a ausência de competição entre as

formas são diferenças ecológicas e comportamentais, que serão discutidas nos itens

seguintes.

Duas áreas consideradas com ocorrência de Saimiri vanzolinii por Ayres (1985)

foram vistoriadas, mas não encontrou-se nenhum indivíduo da espécie. Uma das áreas

está limitada entre o paraná do Cauaçu e o rio Solimões, enquanto a outra limita-se entre

o paraná do Apara e o rio Japurá. Na primeira área foi registrada ocorrência apenas do

macaco guariba (Alouatta seniculus), enquanto que a segunda área citada apresentou

ocorrência apenas de Saimiri sp.2. A constatação da presença de uma espécie em uma

área é mais fácil de ser feita do que a constatação da ausência, já que qualquer

casualidade pode determinar que os animais não sejam avistados e registrados. Para

desconsiderar a presença de Saimiri vanzolinii nestas duas áreas, foi levada em

consideração a ausência de pontos de coleta de parátipos por Ayres (1985), relatos de

moradores locais, que apontaram a ausência da espécie nesses mesmos locais, além da

falta de registros durante os percursos realizados nestas áreas. A remoção dessas duas

áreas representa 106 km

a menos na distribuição de Saimiri vanzolinii. Entretanto,

julga-se necessário que estas áreas sejam melhor investigadas em pesquisas futuras. A

partir destes resultados obtidos, pode-se supor que Saimiri vanzolinii apresenta, na

verdade, uma área de distribuição com 870,5 km

, sugerindo esta como a menor

distribuição geográfica conhecida de um primata neotropical.

6.2. TAMANHO DE UNIDADE SOCIAL

Tamanhos de grupos podem ser usados para comparar modelos ecológicos entre

espécies e entre populações da mesma espécie isoladas geograficamente. No entanto,

uma comparação aplicada a sociedades com fissão-fusão, como o caso do gênero

Saimiri, é algumas vezes limitada pela variação de definições de subgrupos, e a

operacionalização destas definições no campo torna-se bastante controversa. Há

algumas dificuldades para se quantificar subgrupos no campo, pois há riscos de não se

incluir alguns animais na contagem, principalmente em locais onde a visibilidade é

limitada pela vegetação (Chapman, et al., 1993). Esses mesmos autores discutem

diversos métodos usados para a contagem de indivíduos de chimpanzés (Pan

troglodytes), como registro por vocalização, contagem em árvores frutíferas ou durante

os momentos de deslocamento dos grupos. Na presente pesquisa, diversos métodos

foram utilizados para a contagem dos indivíduos, como detecção auditiva, localização

de fontes alimentares, observação de deslocamento e varredura ao redor da unidade

social. Desta forma, considera-se que as unidades sociais foram contadas da forma mais

acurada possível.

Os resultados aceitam a hipótese nula, já que nenhuma das formas de Saimiri

apresentou diferenças significativas entre os dois extremos sazonais (seca e cheia)

analisados. Apesar de não terem sido encontradas tais diferenças, verifica-se uma

tendência de que Saimiri vanzolinii e Saimiri sp.1 apresentam unidades sociais menores

durante a cheia. De acordo com Ayres (1995), os padrões de produção de folhas, flores

e frutos variam bastante entre as diferentes comunidades florísticas e são respostas ao

clima e à herbivoria. Nas florestas tropicais, os picos de frutificação da comunidade de

plantas são, em grande parte, respostas ao balanço hídrico nos solos. Assim que as

águas descem, a frutificação das árvores termina e as folhas começam a cair. Além

disso, o pico da maturação dos frutos dispersos por animais coincide com os níveis mais

altos d’água. Pires (1997) considera que o pico de frutificação das árvores cujas

sementes são dispersas por mamíferos ocorre simultaneamente com o pico da cheia,

tanto no chavascal, como nas várzeas. A abundância de frutos durante a cheia permite

observar animais como mamíferos e aves alimentando-se avidamente. Esta mesma

autora afirma que Saimiri vanzolinii está entre as espécies de mamíferos que mais

consomem frutos na várzea. Apesar dela não citar as outras formas de Saimiri, supõe-se

que esse mesmo padrão possa ser aplicado a elas. Goulding (1997) também considera

que as árvores apresentam um período relativamente intenso de frutificação que

coincide com o início e o pico das cheias anuais.

Assim, sendo a dieta de Saimiri composta em grande parte por frutos

(Mittermeier & van Roosmalen, 1981; Terborgh, 1983), pode-se supor que esses

animais apresentem maior fissão durante o período da cheia, visto a grande

disponibilidade do recurso. Não seria esperado que esse padrão verificado atuasse como

uma estratégia de se evitar competição intra-específica, justamente pela abundância do

recurso. Por outro lado, se na estação da seca os frutos são menos disponíveis, os

macacos-de-cheiro provavelmente utilizam invertebrados como itens principais da dieta.

Como a distribuição deste tipo de recurso não é agregada como a dos frutos, não seria

necessário que os grupos se dividissem tanto.

Saimiri sp.2 apresentou unidades sociais menores tanto na estação da seca como

na da cheia, embora as diferenças significativas com as outras duas formas refiram-se

apenas a estação da seca. Este resultado rejeita a hipótese nula de que as unidades

sociais das três formas de Saimiri da RDSM apresentam o mesmo tamanho nas

comparações interespecíficas. Ainda não se pode afirmar as razões que fazem com que

essa forma apresente o tamanho médio de unidade social diferente ao das demais formas

congenéricas. Pode-se, no entanto, sugerir que os hábitats disponíveis em sua área de

distribuição apresentem características e disponibilidade de recursos diferenciados em

relação aos da distribuição das outras formas. Assim, essas características podem ter

contribuído para que os grupos não se dividissem tanto ou apresentassem tamanhos

muito grandes.

6.3. ASSOCIAÇÃO COM OUTROS PRIMATAS

Diversos autores citam associações temporárias entre espécies de Saimiri com

outros primatas, especialmente com os do gênero Cebus (Baldwin & Baldwin, 1981;

Fleagle & Mittermeier, 1981; Terborgh, 1983; Ayres, 1985; Boinski, 1989b).

Mittermeir & Coimbra-Filho (1977) também relatam sobre associação entre Cacajao

melanocephalus e Saimiri sciureus.

Nesse trabalho, verificou-se associação de Saimiri com três espécies de

primatas, sendo desconsiderada Cebuella pygmaea, por apresentar um único registro ao

longo de todo o período da coleta de dados. Os resultados rejeitam a hipótese nula de

que as três formas de Saimiri da RDSM associam-se na mesma proporção a outras

espécies de primatas. Cebus macrocephalus foi a espécie que mais freqüentemente se

associou às três formas de Saimiri, mas de forma significativa apenas com Saimiri

vanzolinii e Saimiri sp.1. O tamanho amostral de registros de associação em Saimiri

sp.1 e Saimiri sp.2 (12 e 11 registros, respectivamente) foi relativamente baixo em

relação a Saimiri vanzolinii (31 registros). Entretanto, não se pode afirmar que Saimiri

sp.2 não apresentou diferenças significativas em função do tamanho amostral, mas

talvez em relação à freqüência de associação com as outras espécies (21% tanto em

Alouatta seniculus como em Cacajao calvus calvus). Cacajao calvus calvus apresentou

associação significativamente menor com Saimiri sp.1, em apenas 5% dos registros,

mas foi encontrado em associação com Saimiri sp.2 em 21% dos casos e em 16% com

Saimiri vanzolinii. Alouatta senciculus não apresentou grandes variações na associação

com nenhuma das formas de Saimiri. Sabe-se que em toda a área focal da RDSM há

ocorrência de Cacajao calvus calvus (Ayres, 1986), mas a densidade desta espécie nas

diferentes regiões ainda é desconhecida. Alguns moradores, residentes próximos a área

de ocorrência de Saimiri sp.1, relatam que Cacajao calvus calvus “quase não é visto”,

sugerindo a baixa densidade dessa espécie nessa região. Assim, pode-se considerar que

a baixa associação entre Saimiri sp.1 e Cacajao calvus esteja relacionada,

provavelmente, a sua densidade ser realmente baixa nesta área.

Saimiri é considerado um gênero onívoro, alimentando-se, basicamente, de

frutos e invertebrados (Mittermeier & van Roosmalen, 1981; Terborgh, 1983), embora

já tenham sido avistados consumindo folhas em condições de semi-cativeiro (Ramalho

et al., 2005). Assim como Saimiri, primatas do gênero Cebus também são considerados

onívoros, embora apresentem preferência por frutos (Fonseca, 1996; Cunha et al.,

2006).

Mittermeier & van Roosmalen (1981) consideram que Saimiri é encontrado mais

freqüentemente em associação com Cebus do que com outros primatas. Boinski (1989b)

considera que não há evidências de que a associação entre Saimiri oerstedii e Cebus

capucinus favoreça na eficiência de forrageamento, mas sim no beneficiamento mútuo

através de comportamentos anti-predadores. Fleagle & Mittermeier (1981) indicaram

diferenças na dieta e no uso do substrato na associação entre Saimiri sciureus e Cebus

apella.

Embora a dieta não tenha sido avaliada nesta pesquisa, pode-se considerar que as

formas de Saimiri da RDSM e Cebus macrocephalus se beneficiam com a localização

de fontes alimentares, como foi observado em algumas situações, quando indivíduos

dos dois gêneros foram avistados alimentando-se de frutos na mesma árvore, sem sinais

de agressão interespecífica. Esse beneficiamento mútuo foi observado por Mittermeier

& van Roosmalen (1981), sugerindo que espécies ecologicamente próximas, com

separação de nicho, podem beneficiar-se mutuamente com a localização de fontes

alimentares, como árvores frutíferas. Desta forma, as associações entre as formas de

Saimiri estudadas e Cebus macrocephalus parecem favorecer todas as espécies, tanto

com a emissão de chamados de alarme (comportamentos antipredadores), como na

localização de fontes alimentares.

Apesar das espécies do gênero Alouatta serem as mais folívoras dentre os

primatas neotropicais (Milton, 1980; Bicca-Marques & Calegaro-Marques, 1995),

Alouatta seniculus, espécie que ocorre na RDSM, possui uma dieta eqüitativamente

dividida entre folhas e frutos, sendo considerado um folívoro obrigatório, embora

apresente preferência por frutos (Queiroz, 1995). Segundo este mesmo autor, a dieta

dessa espécie é refletida pelas variações sazonais, já que consome mais frutos na

enchente e cheia. Já o gênero Cacajao é considerado especialista na predação de frutos

imaturos e duros, tendo adaptações no crânio, musculatura cranial, dentição e aparelho

digestório para este tipo de dieta (Kinzey, 1992; Barnett & Brandon-Jones, 1997).

Diferenças na dieta, na estrutura social e no uso do espaço, portanto, aparentemente

demonstram que Alouatta seniculus e Cacajao calvus não apresentam associações

claras com as formas de Saimiri estudadas, sendo encontradas próximas ao acaso, visto

que ocorrem na mesma área. Os resultados demonstram que as associações ocorrem

apenas entre as formas de Saimiri e Cebus macrocephalus, quando ao menos uma das

espécies pode se beneficiar com a presença da outra, seja pela emissão de chamados de

alarme ou pela localização de fontes alimentares.

6.4. PREFERÊNCIA POR HÁBITAT

Embora o gênero Saimiri não seja considerado um gênero especialista em hábitat

(Terborgh, 1983; Baldwin, 1985), pode-se considerar que, dependendo da escala em que

o estudo é conduzido, as espécies podem apresentar determinadas preferências. As

formas encontradas na área focal da Reserva Mamirauá selecionaram hábitats

específicos, mas sem distinção entre as estações. Saimiri vanzolinii selecionou os

chavascais em ambas as estações, enquanto Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2 selecionaram as

várzeas baixas em ambas as estações. De acordo com os resultados obtidos, rejeita-se

uma das hipóteses nulas, de que não há diferenciação interespecífica no uso do hábitat

entre as três formas de Saimiri da RDSM. A outra hipótese, de que não há diferenciação

sazonal no uso do hábitat entre as três formas de Saimiri da RDSM, foi aceita.

Alguns trabalhos tratam sobre características das matas da RDSM. Ayres (1995)

aborda diversos aspectos das várzeas altas e baixas, mas não menciona os chavascais.

Este autor considera que o nível d`água é o fator chave na determinação da composição

de espécies nas comunidades florísticas da várzea, destacando diferenças e semelhanças

entre as várzeas altas e baixas. As comunidades desses dois tipos de várzea diferem em

alguns metros e variam em composição de espécies, área basal e número de árvores por

unidade de espaço, de maneira bastante significativa. Das 174 espécies encontradas, 41

são endêmicas da várzea alta, mas 67 ocorrem apenas na várzea baixa. A proporção de

árvores associadas a cipós na restinga baixa é 17,2% mais alta que na restinga alta. A

comparação entre a produção de frutos entre as várzeas alta e baixa mostra algumas

diferenças. O percentual médio mensal de árvores com frutos na várzea baixa foi de

9,6%, um pouco maior que na várzea alta (de 7,6%).

Pires (1997) aborda diversos aspectos sobre estrutura e composição florística,

enfocando diferenças entre as várzeas (mas sem diferí-las entre alta e baixa) e os

chavascais. Esta autora afirma que as várzeas e os chavascais diferenciam-se em seus

aspectos de estrutura e composição florística. A maior concentração de árvores

encontra-se no chavascal, onde existem 83 indivíduos/ha a mais do que na várzea,

embora a riqueza de espécies seja maior neste segundo ambiente, onde 1 ha concentra

22% mais espécies que no primeiro. A altura média das árvores da várzea e do

chavascal praticamente não difere, sendo de 10,6 e 10,5 m, respectivamente. As alturas

máximas chegaram a 30 m na várzea e 25 m no chavascal. Entretanto, a várzea possui

16 espécies com mais de 25 m de altura, enquanto apenas quatro espécies atingem 25 m

de altura no chavascal. Há uma maior proporção de espécies com frutos na várzea do

que no chavascal em quase todos os meses do ciclo sazonal, o que demonstra maior

diversidade na produção de frutos no primeiro tipo de ambiente. Já o chavascal é o

hábitat onde há maior produtividade de frutos, onde 148 árvores/ha produzem mais de

50.600 frutos /ha. Essa produtividade grande ocorreu em maio e setembro, coincidindo

com a frutificação das espécies que mais caracterizam esse tipo de ambiente. Inga

dumosa (ingá) pode ser dispersada por Saimiri vanzolinii ou ter suas sementes

descartadas debaixo da própria planta. Tanto a densidade relativa/ha como a freqüência

relativa/ha dessa planta são maiores no chavascal do que na restinga.

Queiroz (1995) realizou inventário botânico e fenologia em uma área de

chavascal e em uma de várzea baixa, encontrando fortes diferenças entre esses dois

tipos de hábitats, no que se refere à paisagem, fitoestrutura, composição florística e,

mais sutilmente, na fitossociologia. Quanto à paisagem, a várzea baixa apresentou-se

como um hábitat florestado, com sub-bosque limpo e de fácil acesso. Já o chavascal

mostrou-se um hábitat esparsamente florestado, com menor acessibilidade e com muitos

arbustos. A altura média encontrada para os chavascal foi de 9,9 m, enquanto para a

várzea baixa foi de 11,6 m. O chavascal apresentou 37 espécies de árvores, sendo 12

exclusivas deste hábitat. Das 68 espécies registradas para a várzea baixa, 43 foram

exclusivas deste hábitat. O chavascal apresentou índice de diversidade (Shannon-

Wiener) de 0,68, enquanto o da várzea baixa foi de 1,04. Os índices fenológicos

apresentaram picos de frutificação definidos para cada hábitat. Enquanto a maior

produção de frutos ocorreu em abril no chavascal, esta ocorreu em maio na várzea

baixa.

O presente trabalho demonstrou que nenhuma das formas de Saimiri apresentou

diferenças na seletividade de hábitat entre as estações. O que pode implicar nessa

preferência são os fatores estruturais e de composição florística característicos de cada

ambiente, mas não fatores sazonais. De acordo com Boinski (1987), esses últimos

fatores determinam a abundância de alimento, influenciando no uso de diferentes tipos

de floresta, tamanho da área de uso e padrão de atividades de Saimiri oertedii.

Entretanto, o estudo dessa autora foi realizado na América Central, com condições

diferentes das encontradas no ecossistema de várzea. Nessa pesquisa, aparentemente

não são os fatores sazonais que influenciam no uso do hábitat pelas formas de Saimiri.

O conjunto das características típicas de cada ambiente, como as citadas por

todos aqueles autores (Ayres,1995; Queiroz, 1995; Pires, 1997), pode explicar a

seletividade dos chavascais por Saimiri vanzolinii e das várzeas baixas por Saimiri sp.1

e Saimiri sp.2. Schwindt & Ayres (2004) afirmaram que Saimiri vanzolinii não utiliza o

chavascal, retirando-o da área de distribuição da espécie através de métodos de

geoprocessamento, implicando em uma brusca diminuição no tamanho da distribuição

geográfica da espécie. O presente trabalho indica que a espécie não somente usa, como

também apresenta preferência por este tipo de ambiente em ambas as estações

amostradas. Não é possível avaliar se o chavascal oferece recursos alimentares

preferidos por Saimiri vanzolinii, pois sua dieta não foi avaliada neste trabalho, mas

pode-se afirmar que esse hábitat oferece condições necessárias para sua sobrevivência.

Além disso, pode-se sugerir que foi nesse tipo de ambiente que a espécie encontrou

condições de sobrevivência ao longo de seu processo evolutivo, gerando sua especiação.

As outras formas de Saimiri estudadas ocorrem em áreas adjacentes a da distribuição de

Saimiri vanzolinii, e ambas apresentaram preferência pelas várzeas baixas.

A vegetação que cobre as diferentes partes da várzea depende de sua idade,

correnteza, textura dos sedimentos, padrão de sedimentação e período de alagamento

(Junk, 1984). Considera-se necessário que sejam realizados estudos geomorfológicos na

área focal da RDSM para verificar a existência de diferenças entre as áreas de

distribuição das três formas de Saimiri estudadas, podendo elucidar questões sobre seus

padrões de distribuição e, conseqüentemente, uso diferenciado do hábitat.

6.5. USO VERTICAL DO ESTRATO

Os macacos-de-cheiro utilizam todos os níveis de estratos da floresta, embora

apresentem preferência pelo sub-bosque e estratos mais baixos, podendo descer ao chão

ou subir até os níveis mais altos do dossel (Baldwin & Baldwin, 1981; Baldwin, 1985).

Boinski (1989a) verificou que os machos adultos de Saimiri oertedii, na Costa Rica, são

os indivíduos que ocupam os níveis mais altos, entre 8 e 10 m. Provavelmente, pelo fato

dos machos adultos serem maiores que as demais classes sexo-etárias, tornam-se menos

suscetíveis à predação por aves de rapina. Terborgh (1983), por outro lado, encontrou

diferenças bem marcantes, quando verificou que 70% das atividades de Saimiri

sciureus, no Peru, ocorrem acima dos 30 m e os machos adultos gastam a maior parte de

seu tempo em níveis mais baixos em relação às demais classes sexo-etárias. O uso do

alto dossel por fêmeas e adultos provavelmente está relacionado à proteção contra

predadores terrestres. De acordo com Lima (2000), um grupo de Saimiri sciureus, no

Parque Ecológico de Gunma, no Estado do Pará, utilizou predominantemente os estratos

baixo (39,9%) e médio (42,5%). Entretanto, esses indivíduos ocupavam mais

freqüentemente áreas de floresta secundária, o que pode explicar a ocupação de estratos

com alturas mais baixas.

Neste trabalho, verificou-se que as três formas de Saimiri ocupam proporções

do estrato mais elevadas na estação da seca e mais baixas na estação da cheia. A

hipótese nula de que não há diferenciação sazonal no uso vertical do estrato entre as três

formas de Saimiri da RDSM foi rejeitada. As alturas ocupadas pelos animais,

provavelmente, relacionam-se com o tipo de alimento disponível em cada estação.

Apesar da dieta não ter sido investigada nesta pesquisa, sabe-se que o período da cheia

apresenta a maior oferta de frutos (Pires, 1997). Por esta razão, considera-se que o uso

significativamente mais baixo do estrato pelas três formas de Saimiri, na estação da

cheia, esteja relacionado ao uso de determinados recursos alimentares que se

encontravam nestes níveis.

Na estação da seca, Saimiri vanzolinii utilizou significativamente estratos mais

baixos em relação a Saimiri sp.1. A hipótese nula de que não há diferenciação

interespecífica no uso vertical do estrato entre as três formas de Saimiri da RDSM foi

rejeitada. Esse resultado provavelmente está relacionado ao tipo de hábitat preferido por

Saimiri vanzolinii (o chavascal), que apresenta a altura média das árvores menor que a

das várzeas (Queiroz, 1995; Pires, 1997). Além disso, observou-se que a altura das

árvores onde foi registrada ocorrência de Saimiri sp.1 é visivelmente maior que nas

outras áreas amostradas (obs. pess.). Esse também pode ser o motivo pelo qual Saimiri

vanzolinii não diferiu de forma significativa de Saimiri sp.2. e também esta última com

Saimiri sp.1, já que ambas preferem o mesmo tipo de hábitat, as várzeas baixas.

Posteriormente, foram analisados os resultados separados por hábitat, mas

diferenças significativas foram encontradas apenas nas várzeas baixas, estação da seca.

O UVE de Saimiri sp.1 foi superior ao de Saimiri sp.2 , que por sua vez foi superior ao

UVE de Saimiri vanzolinii. Esse resultado também pode ser explicado pela altura

visivelmente maior das árvores na área de ocorrência de Saimiri sp.1 (obs. pess.),

conferindo, portanto, o uso de proporções mais elevadas do estrato.

Os dados deste trabalho demonstraram que as formas de Saimiri com ocorrência

na área focal da RDSM apresentam grande diversidade quanto ao uso do estrato. Muito

embora tenham sido apresentados valores médios quanto ao UVE, todas as formas

utilizaram todos os estratos, do chão (0% do estrato vertical disponível) até os estratos

mais superiores (100% do estrato vertical disponível). Na cheia, somente Saimiri

vanzolinii ocupou esses dois estratos, enquanto Saimiri sp.2 ocupou apenas o estrato

mais alto (Tabela 08). Sabe-se que os macacos-de-cheiro são onívoros (Mittermeier &

van Roosmalen, 1981; Terborgh, 1983). Assim, é bem provável que pesquisas sobre a

dieta do gênero Saimiri na RDSM e a disponibilidade de recursos alimentares possam

elucidar melhor esse padrão de uso dos estratos verticais.

6.6. COMUNICAÇÃO VOCAL

Diversos estudos têm abordado a vocalização dos macacos-de-cheiro sob

diferentes condições. Os trabalhos realizados em cativeiro têm se concentrado

principalmente em aspectos neurológicos (Jürgens & Ploog, 1970; Jürgens, 1979;

Kirzinger & Jürgens, 1982; Lu & Jürgens, 1993; Dujardin & Jürgens, 2005) e

fisiológicos (Smith et al. 1983). Estudos com animais habituados à presença do homem

e de vida livre foram realizados, principalmente, com Saimiri oertedii, na Costa Rica,

por Boinky (1991) e por Boinski & Newmann (1988). A vocalização de Saimiri

vanzolinii e, provavelmente, a das outras formas de Saimiri com ocorrência na RDSM é

abordada pela primeira vez com esta pesquisa.

Como muitos primatas, os macacos-de-cheiro apresentam uma variedade de

sinais vocais, sendo a maioria destes usados para interações com membros de seu grupo.

Esses sinais podem apresentar grande variação na freqüência audível, partindo de 0,1

kHz até 16 kHz, sendo classificados de acordo com detalhes estruturais, ontogenia e

contexto comportamental, podendo haver de 25 a 30 tipos de chamados diferentes que

se agrupam em seis grupos de acordo com características estruturais compartilhadas

(Winter, 1966, Newman, 1985).

Tentou-se realizar a gravação de vocalizações de diversos contextos sociais, mas

da maioria deles não foi possível conseguir uma boa amostragem. Pelo fato desta

pesquisa não ter sido realizada com animais habituados, freqüentemente estes se

encontravam muito distantes do microfone para que a gravação tivesse boa qualidade.

Além disso, vocalizações de diversos contextos sociais não eram emitidas comumente.

O tipo de vocalização agonística mais comum é chamada de “cackle”, sendo

produzido em diversos contextos sociais, expressando, principalmente, algum tipo de

incômodo. Uma das situações em que este tipo de vocalização pode ocorrer é na aversão

a outros animais ou na detecção de predadores (Newman, 1985). Dessa forma,

considera-se que as vocalizações gravadas neste trabalho foram emitidas como um sinal

de estresse pela presença dos observadores. Por este motivo, a vocalização “cackle” foi

escolhida para ser analisada e verificada a existência de diferenças nos parâmetros

acústicos entre as formas de Saimiri. Considera-se também, portanto, que este tipo de

vocalização é a mais apropriada para ser analisada em grupos de Saimiri não habituados

à presença humana.

Apesar de apresentar facilidade para ser gravado, o chamado “cackle” possui

estrutura altamente variável, tornando-se difícil de ser analisado. Sua duração é bastante

variável, podendo oscilar entre 10 e 200 ms. Alguns “cackles” apresentam-se obscuros

no espectograma, sendo difícil, conseqüentemente, de se determinar suas freqüências

fundamentais (Newman, 1985).

Winter (1969) analisou dialetos nos macacos-de-cheiro, comparando os grupos

Gótico (representado por Saimiri madeirae juruanus) e Romano (representado por

Saimiri boliviensis nigriceps). O repertório vocal dos dois grupos foi comparado através

de análise espectográfica. Dezoito chamados de macacos-de-cheiro do grupo romano

foram similares aos equivalentes do grupo gótico. Apesar dos padrões básicos de

vocalização dos dois grupos serem os mesmos, algumas diferenças características

puderam ser demonstradas, como variações em determinadas freqüências (curso de

freqüência e freqüência alternada). Entretanto, o autor não incluiu na análise as

vocalizações do grupo “cackle”, o que limita as comparações com os dados do presente

trabalho.

Todas as freqüências iniciais das sílabas “cackle” analisadas para as três formas

de Saimiri apresentaram valores idênticos. Considera-se que os valores encontrados

podem representar a freqüência inicial fundamental deste tipo de vocalização do gênero

Saimiri, considerando-se este caráter como um atributo do gênero, já que estava

presente em todos os táxons examinados.

Tanto as freqüências finais como a duração de emissão das sílabas não

apresentaram diferenças entre as três formas de Saimiri. Entretanto, foram encontradas

diferenças nas freqüências máximas, onde a mediana deste parâmetro em Saimiri sp.2

foi superior à de Saimiri sp.1, que por sua vez foi superior à de Saimiri vanzolinii.

Desta forma, a hipótese nula de que as vocalizações de alarme (“cackle”) das três

formas de Saimiri não apresentam diferenças em seus parâmetros sonoros foi rejeitada.

Parâmetros bioacústicos podem contribuir significativamente na compreensão

das relações taxonômicas no nível de espécies (Vielliard, 1995). Animais que dependem

de sinais sonoros de comunicação devem manter uma estrutura sonora (determinada

geneticamente) rigorosamente definida, para que seja reconhecida por membros de sua

espécie. Isto deve-se, principalmente, ao fenômeno chamado de contra-seleção, ou seja,

o indivíduo que desviar do padrão acabará sendo eliminado, já que não será reconhecido

como membro da espécie (Vielliard, 2007).

As distribuições das três formas de Saimiri da RDSM são adjacentes, com

pequenas áreas de peripatria. Segundo Newman (1985), fatores como isolamento

geográfico de populações podem ser a causa da variabilidade na estrutura das

vocalizações. Mitani et al. (1999) analisaram o chamado de longa distância de

chimpanzés (Pan troglodytes schweinfutthii) em duas populações no leste na África,

concluindo que, apesar da estrutura acústica ser a mesma, as medidas quantitativas deste

chamado diferiram entre as populações, sugerindo variação geográfica.

Apesar desta pesquisa não considerar os rios e canais da RDSM como barreiras

para a dispersão, sabe-se que as freqüências máximas da vocalização “cackle” emitidas

pelos animais de uma margem são diferentes das freqüências máximas dos animais da

margem oposta. Embora o esforço amostral tenha sido baixo e apenas um tipo de

vocalização tenha sido analisada na presente pesquisa, foi possível encontrar diferenças

entre as três formas de Saimiri da RDSM. Vocalizações de outros contextos sociais

devem ser analisadas para que se verifique se há mais características que se diferenciam

para estas formas estudadas.

7. CONCLUSÕES

Definiu-se o limite oeste-noroeste da distribuição de Saimiri vanzolinii - ainda

duvidoso desde a descrição da espécie por Ayres (1995) - juntamente com um pequeno

acréscimo de 26,5 km

nesta área. Por outro lado, 106 km

foram extraídos da área de

distribuição, onde não foi registrada a presença da espécie e onde não há quaisquer

outras evidências de sua ocorrência. Desta forma, sugere-se que a distribuição

geográfica de Saimiri vanzolinii é ainda menor do que previamente estimado, com

apenas 870,5 km

, sendo esta provavelmente a menor dentre os primatas neotropicais.

Localizou-se duas áreas de peripatria junto ao limite de distribuição esclarecido

neste trabalho, uma localizada próxima ao paraná do Aiucá (simpatria entre Saimiri

vanzolinii e Saimiri sp.1), e outra próxima ao paraná do Jarauá (simpatria entre Saimiri

vanzolinii e Saimiri sp.2). Em uma outra área, mais a leste-sudeste da distribuição de

Saimiri vanzolinii, também foi registrada peripatria e sintopia com Saimiri sp.2,

inclusive com a formação de grupos mistos. Desta forma, concluiu-se que e distribuição

de Saimiri vanzolinii é parapátrica, com áreas de peripatria muito restritas.

Os dados desta pesquisa demonstraram que, apesar de alguns rios e canais

atuarem como limites na distribuição de Saimiri vanzolinii, considera-se que essas

barreiras geográficas não são capazes de impedir completamente a dispersão da espécie.

Portanto, o isolamento reprodutivo entre as formas de Saimiri da RDSM pode ser

explicado pela exclusão competitiva, uma vez que as formas observadas apresentam

algumas diferenças ecológicas e comportamentais. Esta conclusão é congruente com o

sugerido por Pianka (1974), de que a coexistência de espécies deve diferir a partir das

necessidades ecológicas mínimas de cada uma.

Diversos tópicos foram explorados neste trabalho, encontrando-se diferenças

entre as três formas de Saimiri em todos eles. Saimiri vanzolinii difere-se das demais

formas pelo uso diferenciado do hábitat (apresentando preferência pelos chavascais) e

pela emissão de sílabas da vocalização “cackle” com freqüências máximas mais baixas

em relação às outras duas formas de Saimiri. Diferenças entre Saimiri sp.1 e Saimiri

sp.2 foram registradas quanto ao tamanho de unidade social, uso vertical do estrato e

freqüências máximas emitidas na vocalização “cackle”.

Pode-se considerar que as áreas onde estão distribuídas as formas de Saimiri na

área focal da RDSM provavelmente apresentam diferenças paleogeográficas, de modo

que oferecem recursos (como alimentos, por exemplo) distintos para cada táxon.

Estudos de campo envolvendo aspectos vegetacionais, de geoprocessamento e de

ecologia alimentar devem ser realizados naquela área para que se compreenda que tipos

de diferenças podem estar atuando na distribuição de Saimiri e de outros primatas.

As diferenças ecológicas e comportamentais, assim como os padrões de

distribuição geográfica, foram congruentes com as diferenças morfológicas observadas

entre as três formas de macacos-de-cheiro investigadas no presente estudo, sugerindo

que se tratam de três táxons distintos, embora Saimiri sp.1 e Saimiri sp.2 ainda não

possam ser separados em duas espécies distintas. Estes resultados deverão ser utilizados

como uma fonte de informações fundamental em um estudo específico, visando a

definição taxonômica das formas de Saimiri presentes na RDSM. Além disso, fazem-se

necessários estudos citogenéticos e moleculares das três formas do gênero, de modo que

esclareça a divergência entre elas.

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ALTMANN, J. Observation study of behavior: sampling methods. Behaviour, n.49,

p.227-265, 1974.

AYRES, J. M. On a New species of squirrel monkey, genus Saimiri, from Brazilian

Amazonia (Primates, Cebidae). Papéis Avulsos de Zoologia, v.36, n.14, p.147-

164., 1985.

AYRES, J. M. Uakaris & the Amazonian flooded forests. Cambridge: University of

Cambridge, 1986. 338 p. Tese de Doutorado

AYRES, J. M. As Matas de Várzea do Mamirauá: Médio Rio Solimões. Brasília:

Sociedade Civil Mamirauá; CNPq., 1995. 124p. (Estudos do Mamirauá, 1).

AYRES, J. M.; CLUTTON-BROCK, T. H. River boundaries and species range size in

amazonian primates. American Naturalist, v.140, n.3, p.531-537, 1992.

AYRES, M.; AYRES JR., M.; AYRES, D. L.; SANTOS, A. S. BioEstat 4.0:

Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas. Belém:

Sociedade Civil Mamirauá; MCT; Imprensa Oficial do Estado do Pará, 2005.

324p.

BALDWIN, J. D. The behavior of squirrel monkey (Saimiri) in natural environments.

In: ROSENBLUM, L. A.; COE, C. L. (eds.). Handbook of Squirrel Monkey

Research. New York: Plenum Press, 1985. p.35-53.

BALDWIN, J. D.; BALDWIN, J. I. The squirrel monkey, Genus Saimiri. In:

COIMBRA-FILHO, A. F.; MITTERMEIER, R. A. (eds.). Ecology and Behavior

of Neotropical Primates. Rio de Janeiro: Academia Brasileira de Ciências, 1981.

p.277-330.

BARNETT, A. A.; BRANDON-JONES, D. The Ecology, biogeography and

conservation of the uakaris, Cacajao (Pitheciinae). Folia Primatologica, n.68,

p.223–235, 1997.

BICCA-MARQUES, J. C.; CALEGARO-MARQUES, C. Ecologia alimentar do gênero

Alouatta Lacépède, 1799 (Primates, Cebidae). Ciência Agronômica, Cadernos

UFAC, n.3, p.23-49, 1995.

BOINSKI, S. Habitat use by squirrel monkey (Saimiri oerstedii) in Costa Rica. Folia

Primatologica, n.49, p.151-167, 1987.

BOINSKI, S. Sex differences in the foraging behaviour of squirrel monkey in a seasonal

habitat. Behavioral Ecology and Sociobiology, n.23, p.177–186, 1988.

BOINSKI, S. The positional behavior and substrate use of squirrel monkey: Ecological

implications. Journal of Human Evolution, n.18, p.659–678, 1989a.

BOINSKI, S. Why don’t Saimiri oerstedii and Cebus capucinus form mixed-species

groups?. International Journal of Primatology, v.10, n.2, p.103-114, 1989b.

BOINSKI, S. The Coordination of spatial position: a field study of the vocal behaviour

of adult female squirrel monkeys. Animal Behaviour, n.41, p.89-102, 1991.

BOINSKI, S. Vocal coordination of troop movement in squirrel monkeys (Saimiri

oerstedii and S. sciureus) and white-faced capuchins (Cebus capucinus). In:

NORCONK, M. A.; ROSENBERGER, A. L. (eds.). Adaptative Radiations of

Neotropical Primates. New York: Plenum Press, 1996. p.251-269.

BOINSKI, S.; NEWMAN, J. D. Preliminary observations on squirrel monkey (Saimiri

oerstedii) vocalizations in Costa Rica. American Journal of Primatolgy, n.14, p.

329–343, 1988.

BOINSKI, S.; MITCHELL, C. L. Ecological and social factors affecting the vocal

behavior and adult female squirrel monkey. Ethology, n.92, p.316-330, 1992.

BOINSKI, S.; MITCHELL, C. L. Chuck vocalizations of wild female squirrel monkeys

(Saimiri sciureus) contain information on caller identity and foraging activity.

International Journal of Primatology, v.18, n.6, p.975-993, 1997.

BOINSKI, S.; CROOP, S. J. Disparate data sets resolve squirrel monkey (Saimiri)

taxonomy: Implications for behavioral ecology and biomedical usage.

International Journal of Primatology, n.20, p.237-256, 1999.

BOINSKI, S.; EHMKE, E.; KAUFFMAN, L.; SCHET, S.; VREEDZAAM, A. Dipersal

patterns among three species of squirrel monkey (Saimiri oerstedii, S. boliviensis e

S. sciureus): II. Within-species and local variation. Behaviour, n.142, p.633-677,

2005.

CHAPMAN, C. A.; WHITE, F. J.; WRANGHAM, R. W. Defining subgroup size in

fission-fusion societies. Folia Primatologica, n.61, p.31–34, 1993.

COSTA, L. P.; LEITE, Y. L. R.; MENDES, S. L.; DITCHFIELD, A. D. Conservação

de mamíferos no Brasil. Megadiversidade, v.1, n.1, p.103-111. 2005.

COSTELLO, R. K.; DICKNSON, C.; ROSENBERGER, A. L.; BOINSKI, S.;

SZALAY, F. S. Squirrel monkey (Genus Saimiri) taxonomy: a multidisciplinary

study of the biology of species. In: KIMBEL, W.; MARTIN, L. (eds.). Species,

Species Concepts and Primate Evolution. New York: Plenus Press, 1993. p.

177-237.

CUNHA, A. A.; VIEIRA, M. V. Two bodies cannot occupy the same place at the same

time, or The importance of space in the ecological niche. Bulletin of the

Ecological Society of America, n.85, p.25-26, 2004.

CUNHA, A. A.; VIEIRA, M. V.; GRELLE, C. E. V. Preliminary observations on

habitat, support use and diet in two non-native primates in a urban Atlantic Forest

fragment: The capuchin monkey (Cebus sp.) and the common marmoset

(Callithrix jacchus) in the Tijuca forest, Rio de Janeiro. Urban Ecosystem, n.9,

p.351-359, 2006.

DUJARDIN, E.; JÜRGENS U. Afferents of vocalization-controlling periaqueductal

regions in the squirrel monkey. Brain Research, n.1034, p.114-131, 2005.

FLEAGLE, J. G. Primate Adaptation and Evolution. San Diego: Academic Press,

1988. 596p.

FLEAGLE, J. G.; MITTERMEIER, R. A. Differential habitat use by Cebus apella and

Saimiri sciureus in Central Surinam. Primates, v.22, n.3, p.361-367, 1981.

FONSECA, G. A. B.; HERMANN, G.; LEITE, Y. L. R.; MITTERMEIER, R. A.

RYLANDS, A. B.; PATTON, J. Lista anotada dos mamíferos do Brasil.

Occasional Papers in Conservation Biology, n.4, p.1-38, 1996.

FONSECA, G. A. B. et al. (eds.). Livro Vermelho dos Mamíferos Ameaçados de

Extinção. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas, 2005. 479p.

FURCH, K. Water chemistry of the Amazon basin: the distribution of chemical

elements among freshwaters. In: SIOLI, H. (ed.). The Amazon: Limnology and

Landscape Ecology of a Mighty Tropical River and its Basin. Dordrecht: W. Junk

Publ., 1984. p.167-199.

GOULDING, M. História Natural dos Rios Amazônicos. Brasília: Sociedade Civil

Mamirauá; CNPq; Rainforest Alliance, 1997. 208p.

GROVES, C. P. Order Primates. In: WILSON, D. E.; REEDER, D. M. (eds.). Mammal

Species of the World: a taxonomic and geographic reference. 3.ed., Baltimore:

The Johns Hopkins University Press, 2005. p.111-184. v.1

HENDERSON, P. A. O ambiente aquático da Reserva Mamirauá. In: QUEIROZ, H. L.;

CRAMPTON, W. G. R. (eds.). Estratégias para manejo de recursos pesqueiros

em Mamirauá. Brasília: Sociedade Civil Mamirauá; CNPq.,1999. p. 1-9.

HERSHKOVITZ, P. Living New World Monkeys (Platyrrhini). Chicago: University

of Chicago Press, 1977. v.1.

HERSHKOVITZ, P. Taxonomy of the squirrel monkey genus Saimiri (Cebidae,

Platyrrhini): a preliminary report with description of a hitherto unnamed form.

American Journal of Primatology, n.7, p.155-210, 1984.

HERSHKOVITZ, P. Uacaries, New World Monkeys of the genus Cacajao (Cebidae,

Platyrrhini): a preliminary taxonomic review with the description of a new

subspecies. American Journal of Primatology, n. 12, p. 1-53, 1987.

HIRSCH, A.; ALENCAR, L. R.; DIAS, C. J. Análise da representatividade das

espécies de primatas brasileiros ameaçados de extinção por bioma. Livro de

Resumos do III Congresso Brasileiro de Mastozoologia. Aracruz, ES, 12 a 16 de

outubro de 2005. p.73.

HSU, M. J.; CHEN, L.; AGORAMOORTY, G. The vocal repertoire of Formosan

macaques, Macaca Cyclops: Acoustic structure and behavioral context.

Zoological Studies, v.44, n.2, p.275-294, 2005.

HUTCHINSON, G. E. Concluding remarks. Population Studies: animal ecology and

demography. Cold Spring Harbour Symposia on Quantitative Biology, n.22,

p.415-427, 1957.

ISLER, M. L.; ISLER, P. R.; WHITNEY, B. M. Use of vocalizations to establish

species limits in antbirds (Passeriformes: Thamnophilidae). The Auk, v.115, n.3,

p.577-590, 1998.

IUCN. IUCN Red List of Threatened Species. Disponível em

<http://www.iucnredlist.org>. Acesso em 24 de outubro de 2006.

JUNK, W. J. Ecology of the várzea, floodplain of Amazonian white-waters rivers. In:

SIOLI, H. (ed.). The Amazon: limnology and landscape ecology of a might

tropical river and its basin. Dordrecht: Junk Publishers, 1984. p.215-243.

JÜRGENS, U. Vocalization as an emotional indicator: a neuroethological study in the

squirrel monkey. Behaviour, n.69, p.88-117, 1979.

JÜRGENS, U.; PLOOG, D. Cerebral representation of vocalization in the squirrel

monkey. Experimental Brain Research, n.10, p.532-554, 1970.

KINZEY, W. G. Dietary and dental adaptations in the Pitheciinae. American Journal

Physical Anthropology, n.88, p.499–514, 1992.

KIRZINGER, A.; JÜRGENS, U. Cortical lesion effects and vocalization in the squirrel

monkey. Brain Research, n.233, p.299-315, 1982.

KLAMMER, G. The relief of the extra-Andean Amazon basin. In: SIOLI, H. (ed.). The

Amazon: limnology and landscape ecology of a might tropical river and its basin.

Dordrecht: Junk Publishers, 1984. 763p.

KREBS, C. J. Ecological Methodology. 2.ed. USA: Addison Wesley Longman, Inc.,

1999. 620p.

LIMA, E. M.; PINA, A. L. C. B.; FERRARI, S. F. Behaviour of free-ranging squirrel

monkeys Saimiri sciureus, (Platyrrhini: Cebidae) at the Fazenda Monte Verde,

Peixe-boi, Pará. In: ALONSO, C.; LANGGUTH, A. (eds). A Primatologia no

Brasil 7. João Pessoa: SBPr; Editora Universitária, 2000. p.171-180.

LU, C. L.; JÜRGENS, U. Effects of chemical stimulation in the periaqueductal gray on

vocalization in the squirrel monkey. Brain Research Bulletin, n.32, p.143-151,

1993.

MENDES, S. L. Padrões biogeográficos e vocais em Callithrix do grupo Jacchus

(Primates, Callitrichidae). Campinas, SP: Universidade Estadual de Campinas,

1997. 155p. Tese de Doutorado.

MENDES, S. L.; ADES, C. Vocal sequential exchanges and intragroup spacing in the

northern muriqui Brachyteles arachnoides hypoxanthus. Anais da Academia

Brasileira de Ciências, v.76, n.2, p.399-404, 2004.

MIDDLETON, C. C.; ROSAL, J. Weights and measurements of normal squirrel

monkeys (Saimiri sciureus). Laboratory Animal Science, n.22, p.583-586, 1972.

MILTON, K. The foraging strategy of Howler Monkeys a study in Primates

economics. New York: Columbia University Press, 1980. 165p.

MITANI, J. C. Species discrimination of male song in gibbons. American Journal of

Primatology, v.13, p.413-423, 1987.

MITANI, J. C.; HASEGAWA, T.; GROS-LOUIS, J.; MARLER, P.; BYRNE, R.

Dialects in wild chimpanzes? American Journal of Primatology, n.27, p.233-

243, 1992.

MITANI, J. C.; GROS-LOUIS, J. Species and sex differences in the screams of

chimpanzees and bonobos. International Journal of Primatology, v.16, n.3,

p.393-411, 1995.

MITANI, J. C.; HUNLEY, K. L.; MURDOCH, M. E. Geographic variation in the calls

of wild chimpanzees: a reassessment. American Journal of Primatology, n.47,

p.133-151, 1999.

MITTERMEIER, R. A.; COIMBRA-FILHO, A. F. Primate conservation in Brazilian

Amazonia. In: BOURNE, G. (ed.). Primate Conservation. New York: Academic

Press, 1977. p.117-166.

MITTERMEIER, R. A.; ROOSMALEN, G. M. V. Preliminary observations of habitat

utilization and diet in eight Surinam monkeys. Folia Primatologica, v.36, p.1-39,

1981.

NEWMAN, J. D. Squirrel monkey communication. In: ROSENBLUM, L. A.; COE, C.

L. (eds.). Handbook of Squirrel Monkey Research. New York: Plenum Press,

1985. p.99-126.

NIETSCH, A.; KOPP, M. Role of vocalization in species differentiation of sulawesi

tarsiers. Folia Primatologica, v.69, n.1, p.371-378, 1998.

PASTOR-NIETO, R.; WILLIAMSON, D. K. The effect of rainfall seasonality on the

geographic distribution of neotropical primates. Neotropical Primates, v.6, n.1,

p.7-14. 1998.

PIANKA, E. R. Niche overlap and diffuse competition. Proceedings of the National

Academy of Sciences, v.71, n.5, p.2141–2145, 1974.

PIRES, A. F. Dispersão de sementes na várzea do médio Solimões, Estado do

Amazonas – Brasil. Belém: Universidade Federal do Pará; Museu Paraense

Emílio Goeldi, 1997. 197p. Dissertação de Mestrado.

PIRES, J. M. Tipos de vegetação da Amazônia. Publicações Avulsas do Museu

Paraense Emílio Goeldi, n.20, p.179-202, 1973.

PLOOG, D. W. The behavior of squirrel monkey (Saimiri sciureus) as revealed by

sociometry, bioacoustics, and brain stimulation. In: ALTMANN, S. A. (ed.).

Social Communication among Primates. Chicago: The University of Chicago

Press, 1982. p.149-184.

QUEIROZ, H. L. Preguiças e guaribas: os mamíferos folívoros arborícolas do

Mamirauá. Brasília, DF: MCT-CNPq.; Sociedade Civil Mamirauá, 1995. 160p.

RAMALHO, C.; SILVA-JÚNIOR, A. P.; VERÍSSIMO, K. C. S.; MENDES-PONTES,

A. R.; SILVA, V. L. Estudo preliminar do comportamento alimentar de um grupo

de macaco-de-cheiro introduzido na Reserva Biológica de Saltinho, PE-Brasil. In:

Livro de resumos do III Congresso Brasileiro de Mastozoologia. Aracruz, ES,

12 a 16 de outubro de 2005. p.77.

RAMOS-FERNÁNDEZ, G. Vocal communication in a fission-fusion society: do spider

monkeys stay in touch with close associates? International Journal of

Primatology, v.26, n.5, p.1077-1091, 2005.

RAPOSO, M. A.; PARRINI, R.; NAPOLI, M. Taxonomia, morfometria e biacústica do

grupo específico Hylophulis poicilotis / H. amaurocephalus (Aves, Vireonidae).

Ararajuba, v.6, n.2, p.87-109, 1998.

RUKSTALIS, M., FITE, J. E.; FRENCH, J. A. Social change affects vocal structure in

a Callitrichidae primate (Callithrix kullhi). Ethology, n.109, p.327-340, 2003.

RYLANDS, A. B.; SCHNEIDER, H.; LANGGUTH, A.; MITTERMEIER, R. A.;

GROVES, C. P.; RODRÍGUEZ-LUNA, E. An assessment of the diversity of the

new world primates. Neotropical Primates, v.8, n.2, p.61-93, 2000.

SCHWINDT, D. M.; AYRES, J. M. Parapatric groups of black and common squirrel

monkeys (Saimiri vanzolinii and Saimiri sciureus) in the central Amazon.

American Journal of Physical Anthropology, n.38, Suppl., p.177, 2004.

SICK, H. A Voz como caráter taxonômico em aves. Boletim do Museu Nacional, Rio

de Janeiro, n.294, p.1-11, 1979.

SILVA, J. M. C.; RYLANDS, A. B.; SILVA JÚNIOR; J. S. GASCON, C.; FONSECA,

G. Primate diversity patterns and their conservation in Amazonia. In: PURVIS,

A.; GITTLEMAN, J. L.; BROOKS, T. (eds.). Phylogeny and Conservation.

Cambrige: Cambridge University Press, 2005. p.337-363.

SILVA JÚNIOR, J. S. Revisão dos Macacos-de-Cheiro (Saimiri Voigt, 1831) da

Bacia Amazônica (Primates, Cebidae). Belém: Universidade Federal do Pará;

Museu Paraense Emílio Goeldi, 1992. 499p. Dissertação de Mestrado.

SILVA JÚNIOR, J. S. Problemas de amostragem no desenvolvimento da sistemática e

biogeografia de primatas neotropicais. Neotropical Primates, v.6, n.1, p.21-22.,

1998.

SIOLI, H. The Amazon and its main affluents: hydrography, morphology of the river

courses, and river types. In: SIOLI, H. (ed.). The Amazon: limnology and

landscape ecology of a might tropical river and its basin. Dordrecht: Junk

Publishers, 1984. p. 127-164.

SMITH, H. J.; NEWMAN, J. D.; BERNHARDS, D. E.; SYMMES, D. Effects of

reproductive state on vocalizations in squirrel monkeys (Saimiri sciureus). Folia

Primatologica, n.40, p.233-246, 1983.

SNOWDON, C. T.; POLA, Y. V. Interespecific and intraespecific responses to

synthesized pygmy marmoset vocalizations. Animal Behavior, n.26, p.192-206,

1978.

SNUC. Sistema Nacional de Unidades de Conservação. Disponível em:

<http://www.mma.gov.br/port/sbf/dap/doc/snuc.pdf> Acesso em: 16 de março de

2007.

SOCIEDADE CIVIL MAMIRAUÁ. Mamirauá: Plano de Manejo. Brasília: CNPq.;

MCT; Manaus: IPAAM, 1996. 96p.

TERBORGH, J. Five New World Primates: a study in comparative ecology.

Princeton: Princeton University Press, 1983. 260p.

THORINGTON JR., R. W. The taxonomy and distribution of squirrel monkeys

(Saimiri). In: ROSENBLUM, L. A.; COE, C. L. (eds.). Handbook of Squirrel

Monkey Research. New York; London: Plenum Press, 1985. p.1-33.

VALSECCHI, J. Diversidade de mamíferos e uso da fauna nas Reservas de

Desenvolvimento Sustentável Mamirauá e Amaná – Amazonas – Brasil.

Belém: Universidade Federal do Pará; Museu Paraense Emílio Goeldi, 2005.

161p. Dissertação de Mestrado.

VIELLIARD, J. M. E. The Use of bioacoustics for the phylogeny of neotropical

birds. Assunción, 1995. V Congress Ornithology Neotropical.

VIELLIARD, J. M. E. A Diversidade de sinais e sistemas de comunicação sonora da

fauna brasileira. I Seminário Música Ciência e Tecnologia: Acústica Musical.

Disponível em: <http://gsd.ime.usp.br/acmus/publi/textos/10_vielliard.pdf>.

Acesso em 21/03/2007.

VIVO, M. de. How Many species of mammals are there in Brazil? In: BICUDO, C. E. ;

MENEZES, N. A. (eds.). Biodiversity in Brazil: a first approach. Campos do

Jordão, SP, 1996. p.313-321. Proceedings of the Workshop “Methods for the

Assessment of Biodiversity in Plants and Animals”.

WALLACE, R. B.; PAINTER, R. L. E.; AYRES, J. M. Notes on a distributional river

boundary and southern range extension for two species of amazonian primates.

Neotropical Primates, v.4, n.4, p.149-151, 1996.

WINTER, P.; PLOOG, D.; LATTA, J. Vocal repertoire of the squirrel monkey (Saimiri

sciureus), its analysis and significance. Experimental Brain Research, n.1,

p.359-384, 1966.

WINTER, P. Dialects in squirrel monkeys: Vocalization of the Roman Arch type. Folia

Primatologica, n.10, p.216-229, 1969.

WITTMANN, F.; ANHUF, D.; JUNK, W. J. Tree species distribution and community

structure of central Amazonian várzea forests by remote-sensing techniques.

Journal of Tropical Ecology, n.18, p.805-820, 2002.

WITTMANN, F.; JUNK, W. J.; PIEDADE, M. T. F. The Várzea forests in Amazonia:

flooding and the highly dynamic geomorphology interact with natural forest

succession. Forest Ecology and Management, n.196, p.199-212, 2005.

ZIMMER, K. J.; WHITTAKER, A.; STOTZ, D. F. Vocalizations, behavior and

distribution of the Rio Branco antbird. Wilson Bulletim, v.109, n.4, p.663-678,

1997.

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