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Universidade de Brasília - UnB
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
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FATORES QUE DETERMINAM O PERÍODO REPRODUTIVO DE
Elaenia chiriquensis (AVES: TYRANNIDAE) NO CERRADO DO
BRASIL CENTRAL
Brasília
2008
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Fatores que determinam o período reprodutivo de Elaenia chiriquensis (Aves:
Tyrannidae) no Cerrado do Brasil Central
Tese de doutorado apresentada como requisito
parcial para obtenção do grau de Doutor em
Ecologia pela Universidade de Brasília.
Orientador: Miguel Ângelo Marini, Ph.D.
Instituto de Ciências Biológicas - UnB
Brasília – Distrito Federal
2008
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III
Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-graduação em Ecologia
Tese de Doutorado
Luciana Vieira de Paiva
Título
Fatores que determinam o período reprodutivo de Elaenia chiriquensis (Aves:
Tyrannidae) no Cerrado do Brasil Central
Orientação
Prof. Dr. Miguel Ângelo Marini
Comissão Examinadora
Dra. Regina Helena Ferraz Macedo
Presidente – UnB
Dr. Ricardo Bonfim Machado
Membro Titular – CI, Brasil
Dr. John Du Vall Hay
Membro Titular – UnB
Dr. Rômulo Ribon
Membro Titular – UFV
Dr. Renato Torres Pinheiro
Membro Titular – UFT
Dra. Helena Castanheira de Morais
Membro Suplente - UnB
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus por iluminar meu caminho e possibilitar que
eu vencesse meus obstáculos com calma, paciência e muito equilíbrio emocional.
Por fazer presente, em minha vida, pessoas tão especiais que me ajudaram a
cumprir esse objetivo.
Agradeço aos meus pais, Moacir e Cleusa, por acreditarem no meu sonho e
por me ajudarem a torná-lo realidade... Pelo apoio, amor e pela base estrutural de
toda a vida e, acima de tudo, por compreender a minha ausência. Também agradeço
às minhas irmãs, Simone e Juliana, meu cunhado, Luiz Sérgio e ao Márcio que é
meu irmão por consideração, pelo apoio e por darem total assistência aos meus pais,
permitindo que eu me ausentasse de casa sem maiores preocupações... Vocês não
são somente minha base familiar, são meu apoio, a quem recorro nos momentos de
dificuldades e de alegrias... Esta conquista é de todos nós, vocês venceram mais
essa etapa da minha vida comigo... Amo vocês!
Agradeço ao Leonardo França, meu companheiro nessa vida, quem esteve ao
meu lado me dando força e estímulo para o meu equilíbrio emocional e quem muito
me ajudou nesse crescimento intelectual. Quem suportou meus altos e baixos e
muito contribuiu durante a análise dos dados e dissertação da tese. Obrigada por
compartilhar comigo todas as dificuldades e expectativas de mais uma etapa de
nossas vidas. Sem você provavelmente eu não teria conseguido seguir em frente...
Agradeço em especial, ao Professor Miguel Ângelo Marini, que não foi apenas
um orientador que me guiou no caminho profissional e que me ensinou os preceitos
da ornitologia, mas principalmente por ser um amigo e um “pai” nos momentos
complicados pelos quais eu passei... Por acreditar em mim e compreender que na
vida as coisas nem sempre acontecem como planejamos. Miguel, você não é só um
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profissional exemplar, você é um ser humano ímpar que tive e tenho o prazer de
conhecer e conviver... Obrigada por tudo!
Agradeço aos amigos do laboratório de ornitologia pelo companheirismo e
pelos ninhos de Elaenia chiriquensis encontrados durante todos esses anos. Em
especial, agradeço ao Léo, Alan, Sheila e Priscila, que foram mais que
companheiros, se tornaram amigos para toda a vida.
Aos professores e pesquisadores Dr. John Du Vall Hay (UnB), Dra. Helena
Castanheira de Morais (UnB), Dr. Renato Torres Pinheiro (UFT), Dr. Ricardo Bonfim
Machado (CI Brasil) e Dr. Rômulo Ribon (UFV) agradeço por aceitarem fazer parte
da banca e por tamanha contribuição na melhora da mesma. E agradeço,
principalmente, à Dra. Regina Helena Ferraz Macedo (UnB) não só por aceitar fazer
parte da banca, mas também por aceitar a responsabilidade de presidi-la, além do
carinho e da confiança que teve para comigo.
Agradeço à administração da Estação Ecológica de Águas Emendadas
(ESECAE) por permitir o desenvolvimento deste estudo na Reserva. Ao Programa de
Pós-graduação em Ecologia da Universidade de Brasília (UnB) por possibilitar a
obtenção deste título. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) por me proporcionar uma bolsa de pesquisa, que me possibilitou
desenvolver meus estudos durante quatro anos de doutorado e, ainda, agradeço ao
Dr. Fernando Antônio Macena da Silva, responsável pela área de Agroclimatologia do
Centro de Pesquisa Agropecuária dos Cerrados (CPAC) da EMBRAPA Cerrados,
pelos dados climatológicos a mim fornecidos.
Aos meus tios, Hélio e Cleonice, agradeço por me acolherem durante o
primeiro ano de doutorado e por me dar a oportunidade de continuá-lo no período em
que eu estava sem bolsa de pesquisa. À minha tia e madrinha Cleide pelo apoio
emocional de sempre. E aos meus colegas de república (Rosilene, Fabíola, Ana
VI
Karina, Cristina, Lílian, Sabrina, Plauto e Carmen) que foram minha família por
consideração durante esses quatro anos... Obrigada por tornar mais prazerosa a
minha estada em Brasília.
A todos vocês agradeço a oportunidade de desenvolver este estudo e obter
esse título.
“Conhecer é viver uma realidade que a
ignorância impede desfrutar”.
(autor desconhecido)
VII
“Dedico este trabalho às pessoas que mais amo
nessa vida... Meus pais, minhas irmãs e ao
meu companheiro...”
VIII
SUMÁRIO
RESUMO ................................................................................................................ XV
ABSTRACT ............................................................................................................ XVII
INTRODUÇÃO GERAL ........................................................................................... 01
OBJETO DE ESTUDO ............................................................................................ 05
ÁREA DE ESTUDO ................................................................................................ 06
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ....................................................................... 10
CAPÍTULO 1. Influência do período migratório no período reprodutivo de Elaenia
chiriquensis no Cerrado do Brasil Central................................................................ 18
Introdução ......................................................................................................... 19
Métodos ............................................................................................................ 22
Resultados ........................................................................................................ 26
Discussão .......................................................................................................... 31
Referências Bibliográficas ................................................................................. 34
CAPÍTULO 2. Fatores climáticos que determinam o período reprodutivo de Elaenia
chiriquensis (Aves: Tyrannidae) no Cerrado do Brasil Central ................................ 41
Introdução ......................................................................................................... 42
Métodos ............................................................................................................ 45
Resultados ........................................................................................................ 47
Discussão .......................................................................................................... 56
Referências Bibliográficas ................................................................................. 62
IX
CAPÍTULO 3. Predação dependente da densidade de ninhos inviabiliza o controle do
período reprodutivo por Elaenia chiriquensis ...................................................... 69
Introdução ......................................................................................................... 70
Métodos ............................................................................................................. 73
Resultados ........................................................................................................ 76
Discussão .......................................................................................................... 83
Referências Bibliográficas ................................................................................. 88
CONCLUSÕES FINAIS ............................................................................................ 97
X
ÍNDICES DE FIGURAS
OBJETO E ÁREA DE ESTUDO
Figura 1. Indivíduo adulto de Elaenia chiriquensis da Estação Ecológica de
Águas Emendadas (ESECAE), Brasília, DF. Foto pequena: Detalhe das penas
brancas da cabeça. Fotos: Miguel Â. Marini ................................................... 06
Figura 2. Região do Cerrado e localização da área de estudo na Estação
Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE) no Distrito Federal (Fonte:
IBGE)................................................................................................................ 08
Figura 3. Mapa da área de estudo (grade) localizada na ESECAE–DF, de
extensão 1km x 1km com os respectivos tipos fisionômicos ......................... 09
CAPÍTULO 1. Influência do período migratório no período reprodutivo de
Elaenia chiriquensis no Cerrado do Brasil Central
Figura 1. Taxas mensais de captura de E. chiriquensis (indivíduos/hora-rede)
amostradas entre 2003 e 2007 na ESECAE, determinando dois períodos de
abundância da espécie (baixa de janeiro a julho e alta de agosto a
dezembro)........................................................................................................ 27
Figura 2. Abundância de E. chiriquensis entre os meses de maior abundância
da espécie no Cerrado do Brasil Central de 2005 e 2007 expressa por (
ס) taxa
de captura obtida pelo método de anilhamento e (y) número médio de registros
por ponto, obtido pelo censo........................................................................... 28
Figura 3. Número médio de registros de E. chiriquensis amostrados
semanalmente por ponto em 2005 (barra preta), 2006 (barra branca) e 2007
(barra cinza) no Cerrado do Brasil Central ...................................................... 29
XI
CAPÍTULO 2. Fatores climáticos que determinam o período reprodutivo de
Elaenia chiriquensis (Aves: Tyrannidae) no Cerrado do Brasil Central
Figura 1. Data média (± DP) do início do período reprodutivo de Elaenia
chiriquensis na ESECAE entre 2003 e 2007................................................... 50
Figura 2. Data média (± DP) do fim do período reprodutivo de Elaenia
chiriquensis na ESECAE entre 2003 e 2007................................................... 50
Figura 3. Percentual de ninhos de E. chiriquensis iniciados a cada semana dos
períodos reprodutivos de 2003 a 2007 na ESECAE. Os meses estão
representados pelas letras S: setembro, O: outubro, N: novembro e D:
dezembro. N = número de ninhos com data de postura estimada em cada
ano................................................................................................................... 51
Figura 4. O efeito da amplitude da temperatura (A) e da umidade relativa
mínima do ar (B) na data média de postura dos primeiros 10% de ninhos de
Elaenia chiriquensis amostrados a cada ano na ESECAE. Cada ponto
representa a data média de cada ano (2003-2007)........................................ 55
Figura 5. Precipitação acumulada (mm) (●) e percentual de ninhos ativos (○) de
E. chiriquensis iniciados no intervalo de dez dias entre os anos de 2003 a 2007
na ESECAE..................................................................................................... 59
CAPÍTULO 3. Predação dependente da densidade de ninhos inviabiliza o
controle do período reprodutivo por Elaenia chiriquensis
Figura 1. Proporção diária de predação em função da abundância diária de
ninhos de E. chiriquensis representada nos três anos (2003 a 2005) em que a
resposta funcional do predador foi significativa.............................................. 81
Figura 2. Número absoluto de ninhos de E. chiriquensis (linha contínua) e
estimativa de predação diária (linha tracejada) na ESECAE ao longo das
XII
estações reprodutivas de 2003 a 2006. Dados mostram a variação na
estimativa de predação quando esta foi dependente da densidade de ninhos e
E. chiriquensis (2003 a 2005) e quando foi independente (2006)................... 82
XIII
ÍNDICE DE TABELAS
CAPÍTULO 1. Influência do período migratório no período reprodutivo de
Elaenia chiriquensis no Cerrado do Brasil Central
Tabela 1. Abundância de E. chiriquensis durante os meses em que é abundante
na ESECAE (agosto e dezembro). Dados obtidos com base no método de
captura com redes de neblina.......................................................................... 27
Tabela 2. Dia médio de chegada e de saída e tempo de permanência de E.
chiriquensis na área de Cerrado da ESECAE ................................................ 30
CAPÍTULO 2. Fatores climáticos que determinam o período reprodutivo de
Elaenia chiriquensis (Aves: Tyrannidae) no Cerrado do Brasil Central
Tabela 1. Data do início, fim e amplitude do período reprodutivo de Elaenia
chiriquensis durante cinco estações reprodutivas amostradas na ESECAE. As
datas descritas na tabela representam os dias da estação reprodutiva. A data
mensal em que foi encontrado o primeiro ninho da espécie entre todos os anos
(12/09) foi considerada como sendo o primeiro dia da estação reprodutiva e
assim sucessivamente..................................................................................... 49
Tabela 2. Regressões e suas significâncias entre as variáveis climáticas e os
primeiros e últimos 10% de ninhos de Elaenia chiriquensis amostrados entre as
estações reprodutivas de 2003 a 2007 na ESECAE....................................... 52
Tabela 3. Resultado da seleção dos quatro modelos candidatos utilizados para
avaliar associação entre os dois fatores (amplitude de temperatura – Tamp e
umidade relativa mínima do ar – URmin) que melhor explicaram a variação na
data de início da reprodução de E. chiriquensis na ESECAE a cada ano (2003 a
2007). Êi é o valor dos resíduos estimados para cada modelo, K é o número de
XIV
parâmetros no modelo, AIC
c
é o critério de informação de Akaike e ΔAIC
c
é a
diferença entre o AIC
c
do modelo melhor ajustado e o AIC
c
do modelo em
questão............................................................................................................ 54
CAPÍTULO 3. Predação dependente da densidade de ninhos inviabiliza o
controle do período reprodutivo por Elaenia chiriquensis
Tabela 1. Sucesso reprodutivo de E. chiriquensis durante os quatro anos de
estudo na ESECAE. O percentual de sucesso foi calculado pelo método de
exposição logística (Shaffer 2004)....................................................................76
Tabela 2. Resultado da seleção de modelos apresentando os cinco modelos
candidatos utilizados para estimar a sobrevivência diária dos ninhos de E.
chiriquensis na ESECAE a cada ano (2003 a 2006). Log
e
(L) é o valor máximo
da função log probabilidade, AIC
c
é o critério de informação de Akaike, ΔAIC
c
é
a diferença entre o AIC
c
do modelo melhor ajustado e o AIC
c
do modelo em
questão e w-AIC
c
reflete o apoio de um modelo em relação aos outros..........79
XV
RESUMO
A escolha do momento mais adequado para se reproduzir é de fundamental
importância para o sucesso e sobrevivência das aves, uma vez que a reprodução
demanda grande investimento energético. Espécies residentes têm mais tempo para
perceber variações ambientais ao longo do ano, e assim apresentar maior
flexibilidade na escolha do momento mais adequado para se reproduzir. Por outro
lado, espécies migratórias têm um curto intervalo de tempo para perceber as
variações ambientais das áreas reprodutivas, visto que se encontram nestas áreas
somente parte do ano. Estudar padrões que determinam o período reprodutivo em
aves possibilita compreender como as espécies são capazes de enfrentar as
variações anuais nas condições ambientais adequadas à reprodução. Portanto, o
presente estudo teve como objetivo geral avaliar quais fatores determinam o período
reprodutivo de Elaenia chiriquensis, uma espécie migratória no Cerrado do Brasil
Central. Para isso foi avaliado como o período migratório interfere no período de
ocorrência e de reprodução de E. chiriquensis na área reprodutiva, como os fatores
climáticos podem ser usados para ajustar o período reprodutivo e se o período
reprodutivo da espécie pode variar em função do risco de predação de ninhos.
Espera-se que o período migratório de E. chiriquensis seja flexível, tornando o
período de ocorrência da espécie na área reprodutiva mais variável entre anos,
dependendo das condições ambientais locais. Sendo assim, espera-se ainda que o
período reprodutivo de E. chiriquensis também seja estimulado por sinais de curto
prazo, como precipitação ou alta predação de ninhos. O estudo foi realizado na
Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), Distrito Federal, em uma área
de 100 ha (1 km x 1 km). Os dados foram obtidos através de anilhamento (janeiro
2003 a dezembro de 2007), censo por ponto (entre agosto e dezembro de 2005 a
XVI
2007) e procura e monitoramento de ninhos (agosto a dezembro de 2003 a 2007).
Dados climáticos foram obtidos em uma estação climatológica (EMBRAPA Cerrados)
localizada a 11 km da área de estudo. Os resultados deste estudo demonstraram que
a janela reprodutiva de E. chiriquensis foi fixa e delimitada pelo período migratório da
espécie (que é fixo) e não por fatores ambientais diretamente relacionados ao hábitat
reprodutivo. Apesar da inflexibilidade na janela reprodutiva, a data de início e, em
menor proporção, a data de fim da reprodução (período de postura de ovos) de E.
chiriquensis foram um pouco flexíveis entre os cinco anos de estudo. Portanto, E.
chiriquensis teve a capacidade de ajustar parcialmente seu período reprodutivo em
função das variações ambientais da área reprodutiva. O início do período reprodutivo
de E. chiriquensis esteve fortemente correlacionado com a menor variação entre as
temperaturas máximas e mínimas ao longo do dia e com o aumento da umidade
relativa do ar. O fim da postura dos ovos foi mais fixo, e nenhum fator climático
mostrou potencial de ajustá-lo. Possivelmente, o fim da reprodução está ligado a
fatores endógenos ou, ainda, a sinais de longa duração. A predação de ninhos, por
sua vez, apesar de ter sido a principal causa de insucesso dos ninhos de E.
chiriquensis, não exerceu pressão seletiva que ajuste o período reprodutivo da
espécie. Ao contrário, o predador é que apresentou uma resposta funcional à
densidade de ninhos de E. chiriquensis. Além disso, como o predador apresentou
uma variação na estratégia de predação entre anos, era inviável que E. chiriquensis
tivesse uma resposta seletiva ao risco de predação.
Palavras-chave: clima, janela reprodutiva, período migratório, período reprodutivo
flexível.
XVII
ABSTRACT
The choice of the appropriate time to reproduce is important for breeding and survival
in birds, since reproduction demands a great amount of energetic investment.
Resident species have a better capacity for perceiving environmental changes
through the year and, thus, show greater flexibility in the choice of the appropriate
time to breed. On the other hand, migratory species probably have a short time
interval to perceive environmental changes in the breeding areas, since they stay in
these areas only part of the year. The study of mechanisms that determine the
breeding period of birds allows a better understanding of how species are able to
cope with annual variations in environmental conditions for proper breeding. The
present study had as its main objective the evaluation of which factors determine the
breeding period of Elaenia chiriquensis, a migratory passerine of the Cerrado
(savanna) of Central Brazil. I evaluated: a) how migration dates interfere in the period
of E. chiriquensis occurrence and breeding in the breeding area, b) how climatic
factors may be used to adjust the breeding period, and c) if the breeding period may
be adjusted relative to increased risk of nest predation. I conducted the study at
“Estação Ecológica de Águas Emendadas” (ESECAE), Distrito Federal, Brazil, in a
100 ha (1 km x 1 km) plot. I collected data by banding birds (January 2003 -
December 2007), through point counts (from August to December 2005 to 2007) and
through nest searches and monitoring (from August to December 2003 to 2007).
Climatic data were obtained from a climatologic station (EMBRAPA Cerrados) located
11 km in a straight line from the grid. The reproductive window of E. chiriquensis was
fixed and was constrained by its migratory period (which is fixed) and not by
environmental factors directly related to the breeding habitat. Despite the small
XVIII
flexibility in the reproductive window, the breeding starting date, and to a lesser
extent, finishing date varied somewhat in the five years of study. Thus, E. chiriquensis
had the ability to partially adjust its breeding period in response to environmental
changes in the breeding site. The beginning of the breeding period of E. chiriquensis
was strongly correlated with a lower daily temperature range and with an increase in
relative air humidity. The end of egg-laying was more fixed than the initiation of egg-
laying, and no climatic factor analyzed explained this. Possibly, the end of breeding is
related to endogenous factors, or to long-term signals. Despite being the most
important cause of nest failure in E. chiriquensis nest predation apparently does not
exert selective pressure in the adjustment of the species breeding period. On the
contrary, predators showed a functional response to E. chiriquensis nest density.
Also, since predators changed their predation strategies among years, it is unlikely
that E. chiriquensis has a selective response to risk of nest predation.
Key words: climate, breeding window, migratory period, flexible breeding period.
1
INTRODUÇÃO GERAL
Dentro do ciclo de vida das aves, a reprodução requer grande investimento
energético por parte dos indivíduos (Hall et al. 1992, Allander 1997, Doughty & Shine
1997), sendo assim, o período reprodutivo pode interferir diretamente no seu sucesso
e sobrevivência (Norris et al. 1994, Nilsson & Svensson 1996, Stutchbury & Morton
2001, Rodríguez & Bustamante 2003). Para maximizar a aptidão individual, indivíduos
devem decidir o melhor momento para iniciar e finalizar sua reprodução (Smith &
Marquiss 1995, Verhulst et al. 1997, Christman 2002, Hau et al. 2008). As decisões
sobre as atividades reprodutivas em aves podem ser influenciadas por fatores
endógenos, controlados por ritmos anuais internos (Berthold 1993, Gwinner 1996,
Dawson et al. 2001, Gwinner 2003, Styrsky et al. 2004), ou por fatores ambientais, que
podem ser percebidos pelos indivíduos na forma de sinais de longo prazo (long-term
cues) e/ou de curto prazo (short-term cues) (Hau et al. 1998, Visser et al. 1998,
Wikelski et al. 2000, Hau 2001, Coppack et al. 2003, Leitner et al. 2003, Laaksonen et
al. 2006, Moore et al. 2006, Preston & Rotenberry 2006, Hau et al. 2008).
Os sinais de longo prazo são variações ambientais que não afetam a
sobrevivência e sucesso reprodutivo das aves (e.g. fotoperíodo), mas servem como
indicadores da aproximação de condições ambientais favoráveis à reprodução (Engels
1961, Gwinner 1996, Coppack et al. 2003, Gwinner 2003). Em geral, estes sinais
estimulam o preparo para iniciar a postura de ovos (e.g. crescimento de gônadas). Por
outro lado, os sinais de curto prazo são alterações em condições ambientais, como
precipitação, temperatura, risco de predação ou disponibilidade de alimento (Perrins
1970, Morton 1971, Dyrcz 1983, Young 1994, Lloyd 1999, Wikelski et al. 2000, Hussell
2003, Both & Visser 2005) que estimulam respostas imediatas dos indivíduos e servem
para a realização de um ajuste fino na data de início e de fim da reprodução (Navarro
2
& Bucher 1992, Wikelski et al. 2000, Stutchbury & Morton 2001, Moore et al. 2006).
Esse ajuste fino possibilita às espécies apresentarem maior flexibilidade na escolha do
momento certo para se reproduzir (Navarro & Bucher 1992, Wikelski et al. 2000,
Stutchbury & Morton 2001, Moore et al. 2006).
Algumas hipóteses vêm sendo usadas para explicar a relação entre a
variação no período reprodutivo das aves e o uso de sinais ambientais de curto
prazo. Segundo estas hipóteses, as aves podem escolher o melhor momento para
se reproduzir em função de variáveis climáticas (Skutch 1950, Tye 1991, Hussell
2003, Leitner et al. 2003, Both & Visser 2005), do risco de predação de ninhos
(Morton 1971, Dyrcz 1983) e da disponibilidade de alimento (Lack 1954, Perrins
1970, Ewald & Rohwer 1982, Martin 1987). A hipótese do clima prediz que as aves
devem evitar reproduzir durante períodos mais severos de clima (frios intensos,
fortes chuvas, seca extrema, entre outros). Isto porque estes períodos podem
aumentar os custos fisiológicos da reprodução, através da redução do tempo de
forrageamento (Foster 1974) e do aumento da necessidade de incubação (Tye
1991), podendo também reduzir o sucesso reprodutivo das aves (Norris et al. 1994,
Nilsson & Svensson 1996, Stutchbury & Morton 2001). Nos trópicos, o principal sinal
climático percebido pelas aves é a precipitação (Wunderle 1982, Boag & Grant 1984,
Wikelski et al. 2000). No entanto, poucos estudos avaliaram os sinais climáticos
percebidos pelas aves nestas regiões (e.g. Young 1994, Hau 2001, Hau et al. 2004,
Hau et al. 2008). A hipótese da predação, por sua vez, prediz que a estação
reprodutiva de uma espécie de ave deve evitar períodos de picos de predação de
ninhos. Como a predação é o principal causador de insucesso reprodutivo das aves
tropicais (Martin 1993, Robinson et al. 2000, Lopes & Marini 2005, Duca 2007,
França 2008, Santos 2008) e como nos trópicos, a predação de ninhos é mais alta
entre o fim da estação seca e início da chuvosa (Sieving 1992, Stutchbury & Morton
3
2001), espera-se que aves tropicais reproduzam antes ou após esse período
(Morton 1971, Dyrcz 1983, Young 1994, Stutchbury & Morton 2001). No entanto, não
existem estudos confirmando que o início da reprodução (cedo ou tarde) seja um
fator de fuga à predação. Por fim, a hipótese do alimento sugere que o período de
maior demanda energética deve coincidir com o período de maior disponibilidade de
alimento. A maior demanda energética pode ocorrer durante a produção de ovos
(Ewald & Rohwer 1982), cuidado parental (Lack 1954) ou dispersão dos filhotes
(Morton 1971). Todas estas hipóteses foram testadas principalmente para aves de
regiões temperadas (e.g. Morton 1971, Dyrcz 1983, Young 1994, Hussell 2003,
Fontaine & Martin 2006, Preston & Rotenberry 2006, Hau et al. 2008), e o que se
observou foi que cada hipótese se aplica a diferentes espécies e/ ou a diferentes
ambientes. Por exemplo, Tachycineta bicolor na América do Norte (Hussell 2003) e
Sturnus vulgaris do norte da Escandinávia (Lundberg 1987), respondem à variação
da temperatura, enquanto Ficedula hypoleuca na Europa Ocidental responde ao
aumento na disponibilidade de alimento (Both & Visser 2005).
Os sinais utilizados pelas aves durante a escolha do momento mais adequado
para se reproduzir têm sido foco de muitos estudos, principalmente em regiões
temperadas, nas quais ocorrem fortes variações sazonais (Hau 2001, Stutchbury &
Morton 2001, Hau et al. 2008). Espécies que reproduzem nestas regiões
aparentemente são estimuladas pela variação no fotoperíodo (Engels 1961, Navarro
& Bucher 1992, Gwinner 1996, Coppack et al. 2003, Gwinner 2003), fator climático
utilizado pelas aves como sinal de que melhores condições do ambiente estão por
vir, tais como: temperaturas mais amenas e maior disponibilidade de alimento para
reprodução (Coppack et al. 2003, Gwinner 2003). Em contraste a isso, os sinais
utilizados por espécies tropicais são pouco estudados e os poucos estudos que
avaliaram os sinais percebidos e respondidos por aves desta região ocorreram
4
basicamente em florestas úmidas, onde as flutuações sazonais entre anos e ao
longo do ano são pequenas (e.g. Wingfield et al. 1992, Young 1994, Hau 2001, Hau
et al. 2008). As condições ambientais dessas florestas não condizem com as
encontradas em biomas como o Cerrado que ocorrem em maiores latitudes tropicais
e/ou maiores altitudes. Possivelmente, diferentes sinais de longo ou de curto prazo
devem ser usados por aves que habitam estas regiões.
Assim como há diferenças entre sinais utilizados como estímulos por aves
dos trópicos e das regiões temperadas, também deve haver diferença nos tipos de
estímulos percebidos por espécies residentes e migratórias. Provavelmente,
espécies residentes têm maior capacidade de perceber variações ambientais ao
longo do ano, e assim apresentar maior flexibilidade na escolha do momento mais
adequado para se reproduzir (Crick & Sparks 1999). Por outro lado, espécies
migratórias devem ter um curto intervalo de tempo para perceber as variações
ambientais das áreas reprodutivas, visto que se encontram nessas áreas somente
parte do ano (Gwinner 1986, Berthold 1993, Both & Visser 2001). Sendo assim, os
migrantes devem ter o período reprodutivo limitado pelo período migratório (Both &
Visser 2001, Visser et al. 2004) e menos flexível entre anos. A maioria dos estudos
afirma que a migração é um processo controlado por ritmos endógenos e, portanto,
é temporalmente inflexível (Moreau 1972, Gwinner 1986, Berthold 1993). Essa
inflexibilidade no período de ocorrência de aves migratórias nas áreas reprodutivas
dificulta o uso de sinais ambientais de longo prazo destas áreas, mas não impede
que os indivíduos respondam a sinais ambientais locais de curto prazo (Gwinner
1986, Berthold 1993, Styrsky et al. 2004).
Elaenia chiriquensis (Lawrence, 1865) é um passeriforme migratório (Fry
1970, Negret et al. 1984, Marini & Cavalcanti 1990) pertencente à família
Tyrannidae, que utiliza o Cerrado do Brasil Central como área reprodutiva (Marini &
5
Cavalcanti 1990, Medeiros & Marini 2007) e a região amazônica como área de
invernada (Marini & Cavalcanti 1990). É considerada a espécie mais abundante em
número de indivíduos e número de ninhos entre os meses de agosto e dezembro em
áreas do Brasil Central, período e local em que a espécie se reproduz (Medeiros &
Marini 2007). Sendo assim, E. chiriquensis é um bom modelo para testar hipóteses
relacionadas aos fatores ambientais e ao período reprodutivo. Portanto, o presente
estudo teve como objetivo geral avaliar quais fatores determinam o período
reprodutivo de E. chiriquensis. Em virtude disto, foi avaliado como o período
migratório interfere no período de ocorrência e de reprodução de E. chiriquensis
(Capítulo 1), como os fatores climáticos podem ser usados para ajustar o período
reprodutivo (Capítulo 2) e se o período reprodutivo pode variar em função do risco
de predação de ninhos (Capítulo 3). Espera-se que o período migratório de E.
chiriquensis seja inflexível e varie em função dos sinais ambientais de curto prazo,
tornando o período de ocorrência da espécie na área reprodutiva mais flexível e
variável entre anos, dependendo das condições ambientais locais. Sendo assim,
espera-se ainda que o período reprodutivo de E. chiriquensis também seja
estimulado por sinais de curto prazo, como precipitação ou alta predação de ninhos.
INFORMAÇÕES COMPLEMENTARES SOBRE O OBJETO DE ESTUDO
Elaenia chiriquensis, popularmente conhecida por chibum, possui pequeno
porte (massa corporal = 15,5 g), padrão discreto de coloração e ausência de
dimorfismo sexual (Ridgely & Tudor 1994). Os indivíduos adultos (Figura 1)
apresentam crista pequena com variável quantidade de branco não aparente,
garganta parda tingindo-se em cor verde-olivácea no peito e amarelo embranquecido
no ventre, com bordas das asas amarelo claro e regiões dorsais cor verde-oliváceo.
6
Possui duas barras opacas na porção terminal das asas e tarso-metatarso escuro
(Ridgely & Tudor 1994).
Além de ser uma espécie migratória na região do Brasil Central (Negret et al.
1984, Marini & Cavalcanti 1990, Sick 1997) possui distribuição em quase todo o
Brasil (do norte até São Paulo, Mato Grosso - exceto partes florestadas, e Paraná),
além de ocorrer no Paraguai, Argentina, Colômbia, Venezuela, Guianas, Bolívia,
Peru, Equador, e as Ilhas de Trinidad e Tobago (Pinto 1944, Schauense 1982, Sick
1997).
Figura 1. Indivíduo adulto de Elaenia chiriquensis da Estação Ecológica de Águas
Emendadas (ESECAE), Brasília, DF. Foto pequena: Detalhe das penas brancas da
cabeça. Fotos de Miguel Â. Marini
ÁREA DE ESTUDO
O Cerrado é considerado o segundo maior bioma do Brasil (Ribeiro e Walter
1998) cobrindo uma extensão aproximada de 1,8 milhões km
2
(Ab’Saber 1977,
Ab’Saber 1983, Silva 1998) e é considerada a maior e mais ameaçada savana
tropical do mundo (Silva & Bates 2002, Machado et al. 2004, Klink & Machado
2005). O Cerrado apresenta variação climática marcadamente sazonal, constituída
7
por duas estações bem definidas: a estação seca e fria (maio a setembro) e a
quente e chuvosa (outubro a abril) (Eiten 1993). O clima é classificado como tropical
chuvoso (Aw de Köppen) (Eiten 1984). A precipitação média na região do Distrito
Federal varia entre 1500 e 1750 mm e a temperatura de 20 a 26ºC (Nimer 1979). As
altitudes variam entre 850 e 1340 m (Eiten 1993).
O estudo foi realizado na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE)
que é uma das mais importantes Unidades de Conservação do Cerrado no Brasil
Central, tanto sob o ponto de vista da preservação de seus hábitats e paisagens,
como por apresentar alta biodiversidade (Silva & Felfifi 1996, Marinho-Filho et al.
1998). A ESECAE localiza-se ao norte de Brasília (15º42’ a 15º38’S e 37º33’ a
47º37’W) (Figura 2) e contempla um fragmento de 10.500 ha de Cerrado composto
por várias fitofisionomias (Silva & Felfili 1996), particularmente cerrado típico,
cerrado ralo, campos sujo e limpo, matas de galeria alagáveis e veredas. Maiores
detalhes sobre a vegetação podem ser encontrados em Silva & Felfili (1996) e sobre
a fauna em Marinho-Filho et al. (1998).
Na porção noroeste da ESECAE, foi delimitada uma área de 100 ha (1 km x 1
km), (denominada grade). A grade está disposta em um mosaico vegetacional
contendo porções de cerrado típico, cerrado ralo, campo sujo, campo limpo e parque
cerrado (Figura 3). Na grade foram marcados 400 quadrados de 50 x 50 m formando
um conjunto de trilhas (linhas e colunas) que se interceptam (Figura 3).
8
Estação Ecológica de Águas Emendadas
Distrito Federal
Lago Paranoá
Grade (área de estudo)
Estação Ecológica de
Águas Emendadas
Quilômetros
Quilômetros
Quilômetros
Figura 2. Região do Cerrado e localização da área de estudo na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE) no Distrito
Federal (Fonte: IBGE).
9
26
25
24
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21
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17
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09
08
07
06
A B C D E F G H I J K L M N O P Q R S T U
N
O L
S
Figura 3. Mapa da área de estudo (grade) localizada na ESECAE–DF, com 1km x 1km
de extensão com os respectivos tipos fisionômicos.
10
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C
C
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1
1
INFLUÊNCIA DO PERÍODO MIGRATÓRIO NO PERÍODO REPRODUTIVO DE
Elaenia chiriquensis NO CERRADO DO BRASIL CENTRAL
19
INTRODUÇÃO
Algumas espécies de animais possuem deslocamentos cíclicos anuais que se
repetem ao longo das estações do ano, comportamento este conhecido como
migração. Em um processo migratório, os organismos são capazes de se deslocar até
milhares de quilômetros em busca de condições ambientais mais favoráveis à sua
sobrevivência e reprodução (Sick 1983, Antas 1987, Berthold 1993, Alerstam 1994).
Em geral, estas condições ambientais estão relacionadas a fatores como melhores
condições climáticas, maior proteção contra predadores durante a reprodução e maior
disponibilidade de alimento (Lindström 1990, Martin 1992, Marra et al. 2005,
Schmaljohann & Dierschke 2005, Brown & Sherry 2006).
A vantagem da migração em relação ao sedentarismo é a maior capacidade que
esta confere aos indivíduos de evitar períodos anuais menos favoráveis à
sobrevivência destes indivíduos em áreas reprodutivas e não reprodutivas (Berthold
1993, Pérez-Tris & Tellería 2002). A migração possibilita aos indivíduos explorar com
eficiência os períodos de maior produtividade sazonal de cada hábitat (Alerstam &
Högstedt 1982, Chesser 1998). No entanto, o processo migratório também pode ser
desvantajoso, visto que envolve custos relacionados ao consumo de energia e pode
afetar a sobrevivência e a capacidade reprodutiva dos indivíduos (Pérez-Tris & Tellería
2002). Sendo assim, a migração só é viável quando os benefícios do deslocamento são
superiores aos custos (Berthold 1993, Alerstam 1994, Hedenström & Alerstam 1997,
Alerstam & Hedenström 1998, Johnson & Sherry 2001, Pérez-Tris & Tellería 2002).
Portanto, todas as decisões de um indivíduo com relação à migração são fundamentais
para definir seu período de ocorrência na área reprodutiva, bem como para maximizar
seu sucesso reprodutivo (Berthold 1993, Alerstam 1994, Alerstam & Hedenström 1998).
20
As decisões que envolvem a migração e definem o período reprodutivo em aves
podem ser controladas por fatores ambientais ou por ritmos endógenos. Os principais
fatores ambientais são: variação na temperatura, regime de seca e chuva, e
disponibilidade de alimento (Lack 1960, Morton 1971, Morton 1977, Richardson 1978,
Levey & Stiles 1992, Lefebvre & Poulin 1996, Stutchbury & Morton 2001, Coppack et al.
2003). Aves que usam estes tipos de sinais respondem de forma imediata às variações
ambientais e possuem o período migratório flexível (Sokolov et al. 1998, Hüppop &
Hüppop 2003). Isto possibilita que o período de ocorrência da espécie na área
reprodutiva varie em função de condições ambientais adequadas para a reprodução
(Sokolov et al. 1998, Hüppop & Hüppop 2003). Os fatores endógenos, por sua vez, são
controlados por processos intrínsecos do animal e estão diretamente envolvidos no
controle do comportamento migratório ou reprodutivo das espécies (Berthold et al.
1990, Berthold & Terrill 1991, Berthold & Helbig 1992, Berthold 1993, Gwinner 1996,
Dawson et al. 2001). Os fatores endógenos podem ser controlados unicamente por
ritmos anuais internos (Berthold et al. 1990, Berthold & Terrill 1991, Berthold & Helbig
1992, Berthold 1993) ou expressos por influência de fatores ambientais com alta
previsibilidade anual, como o fotoperíodo (Gwinner 1996, Styrsky et al. 2004). Aves
com controle endógeno da migração apresentam período migratório inflexível (Moreau
1972, Gwinner 1986, Holberton & Able 1992, Berthold 1993, Holberton 1993, Berthold
1996) e ajuste no período reprodutivo limitado ao período de ocorrência na área
reprodutiva (Marra et al. 2005).
As evidências atuais indicam que a migração é mais freqüentemente controlada
por ritmos endógenos anuais, os quais tornam o processo inflexível (Moreau 1972,
Gwinner 1986, Holberton & Able 1992, Berthold 1993, Holberton 1993, Berthold 1996,
Hau 2001). Porém, esta teoria foi estabelecida principalmente com base em migrantes
de altas latitudes, os quais vivem em ambientes com alta previsibilidade sazonal,
21
condições severas de inverno (Ball 1993, Stutchbury & Morton 2001, Rubolini et al.
2007) e curto período para reprodução (Moreau 1972, Berthold 1993). Nestes locais, a
precisão na data de migração pode garantir maior eficiência reprodutiva e maior chance
de sobrevivência para os adultos (Perrins 1970, Price et al. 1988, Visser et al. 2004).
Por outro lado, nas regiões tropicais ocorre uma maior diversidade de hábitats,
podendo ser encontrados ambientes tanto com baixa quanto com alta sazonalidade
climática (Stutchbury & Morton 2001, Styrsky et al. 2004). Alguns estudos sugerem que
a menor variação anual nas condições ambientais das regiões tropicais possibilita que
aves migratórias permaneçam mais tempo nas áreas reprodutivas e, com isso,
estendam o período reprodutivo (Ricklefs 1966, Wyndham 1986, Stutchbury & Morton
2001). No entanto, para a maioria das aves migratórias intratropicais há pouca
informação sobre o tamanho do período em que a reprodução é viável (janela
reprodutiva) e sobre quais fatores são usados pelas espécies como sinais confiáveis
para iniciar a migração. Conseqüentemente, não há um padrão definido para
ocorrência de flexibilidade migratória e para a influência da migração no período
reprodutivo das espécies (Berthold 1996, Gwinner & Scheuerlein 1999).
Elaenia chiriquensis é uma espécie migratória intratropical (Fry 1970, Negret et
al. 1984, Marini & Cavalcanti 1990) que utiliza o Cerrado do Brasil Central como área
reprodutiva (Marini & Cavalcanti 1990, Medeiros & Marini 2007) e a região amazônica
como área de invernada (Marini & Cavalcanti 1990). O Cerrado é um ambiente sazonal
com duas estações bem definidas (uma seca e outra úmida) (Eiten 1993). Neste
ambiente, E. chiriquensis ocorre em altas densidades e, em alguns meses do ano, é
considerada a espécie localmente mais abundante em número de indivíduos e número
de ninhos (Medeiros & Marini 2007). Em virtude destas características, E. chiriquensis
é um bom modelo para se compreender a influência do processo migratório no período
de ocorrência e de reprodução de um migrante em áreas tropicais sazonais. Portanto, o
22
presente estudo teve como objetivos determinar o período de ocorrência de E.
chiriquensis em uma área reprodutiva, a flexibilidade desse período e, ainda,
determinar como o período migratório interfere no período reprodutivo da espécie. Por
ser uma espécie tropical, espera-se que E. chiriquensis apresente maior flexibilidade no
período migratório do que espécies de regiões temperadas e, consequentemente,
maior flexibilidade no período de ocorrência e de reprodução.
MÉTODOS
A
NILHAMENTO
Dados de anilhamento foram usados para determinar os meses de ocorrência de
E. chiriquensis na área de estudo e a abundância relativa de indivíduos entre os
meses. O anilhamento foi realizado entre fevereiro de 2003 e dezembro de 2007 com
redes de neblina de 12 m de comprimento, 2,5 m de altura e malha de 36 mm. O
procedimento de captura ocorreu em todos os meses do estudo, normalmente entre
06:00 e 11:00. Durante os meses do período reprodutivo de E. chiriquensis, o
anilhamento ocorreu em geral uma vez por semana, enquanto nos outros meses do
ano o anilhamento foi realizado em geral uma vez por mês. Todas as aves capturadas
foram marcadas com anilhas metálicas (fornecidas pelo CEMAVE / IBAMA) e liberadas
em seguida.
C
ENSO POR PONTO
O método de censo por ponto foi utilizado para determinar a abundância relativa
de indivíduos por semana durante o período de permanência na área de reprodução e
23
para determinar a flexibilidade na data de chegada e saída de E. chiriquensis da área
de estudo. O método consiste na utilização de pontos amostrais fixos distribuídos
aleatoriamente no ambiente, nos quais são registrados todos os indivíduos avistados e
escutados ao longo de um intervalo de tempo pré-determinado (Bibby 2000). Neste
estudo, foram amostrados 10 pontos dentro da grade de 100 ha. Os pontos distavam
entre si no mínimo 150 m. Em cada ponto foi amostrada a abundância relativa (número
de cantos e avistamentos observados) de E. chiriquensis durante 10 minutos em um
raio de até 50 m a partir do observador. Todos os indivíduos avistados ou escutados
foram considerados uma única vez em cada ponto. No entanto, alguns indivíduos
podem ter sido considerados mais de uma vez em um dado ponto, devido à alta
densidade e freqüência de deslocamento de E. chiriquensis (obs. pessoal). Apesar
disto, a duplicação de dados deve ter a mesma chance de ocorrer em todos os pontos
ao longo da amostragem e não deve atrapalhar a determinação da abundância relativa
dessa espécie ao longo do estudo.
Os censos foram realizados entre agosto e dezembro de 2005, 2006 e 2007.
Nos meses de agosto e dezembro, os censos foram realizados duas ou três vezes por
semana para precisar a data de chegada e saída da espécie no local. Nos demais
meses, foram realizados uma única vez por semana para acompanhar a distribuição e
abundância dos indivíduos no ambiente. Em todos os anos, os censos foram feitos nas
mesmas datas. As observações foram realizadas entre 06:30 e 10:00, horário de maior
atividade das aves. A seqüência de pontos amostrados foi alterada a cada censo, uma
vez que o número de indivíduos registrados foi muito maior nas primeiras horas do dia.
Utilizamos informações de capturas em redes nos anos anteriores para determinar o
período de amostragem por censo. Assim, os censos foram iniciados na primeira
semana de agosto quando as capturas de E. chiriquensis ainda eram baixas, e
24
terminaram na última semana de dezembro quando as capturas tornavam-se baixas
novamente.
ANÁLISE DE DADOS
O período de ocorrência de E. chiriquensis na área de estudo foi expresso em
dias, utilizando uma contagem numérica e progressiva. A data numérica foi definida
com base na data de detecção dos primeiros indivíduos através dos censos por pontos
no período total do estudo. Desta forma, o dia 12 de agosto foi considerado como o
primeiro dia do período de ocorrência da espécie no Cerrado do Distrito Federal.
Os meses de ocorrência de E. chiriquensis foram definidos com base na taxa
mensal de captura de indivíduos nos anilhamentos. A taxa de captura foi definida como
sendo o número de indivíduos capturados por hora-rede e foi utilizada para calcular a
taxa de captura mensal de E. chiriquensis ao longo de todo o ano. A taxa de cada mês
foi calculada utilizando-se dados de anilhamento de 2003 a 2007. Para avaliar se a
taxa mensal de E. chiriquensis diferiu entre o período de maior abundância da espécie
no Cerrado (agosto a dezembro) e o período de menor abundância (janeiro a julho) foi
utilizado o teste-t para duas amostras independentes, com grau de significância
bilateral.
A abundância relativa de indivíduos durante o período de permanência na área
de reprodução foi obtida com base no número médio de indivíduos por ponto (censo
por ponto). O número médio de indivíduos foi definido como sendo a média de
indivíduos registrados por ponto a cada semana. Para as semanas em que houve duas
amostragens, a média foi calculada com base em 20 pontos, enquanto, para as
semanas em que houve uma única amostragem, a média foi calculada com base em
10 pontos.
25
Para determinar a flexibilidade no período de permanência de E. chiriquensis na
área de reprodução foi utilizada a data média de três anos de chegada e de dois anos
de saída da espécie na área de estudo. Para se obter a data média de chegada a cada
ano foram consideradas as amostras de censo por ponto obtidas ao longo de 15 dias
após a detecção dos primeiros indivíduos nos censos. Da mesma forma, para obter a
data média de saída a cada ano foram consideradas as amostras de censo por ponto
obtidas durante os 15 dias que antecederam à detecção dos últimos indivíduos no
censo. Para determinar se houve diferença significativa na data de chegada entre os
anos de estudo (2005, 2006 e 2007) foi utilizada a Análise de Variância (ANOVA) de
um fator. Para avaliar se houve diferença significativa na data de saída entre os anos
(2006 e 2007) foi utilizado o test-t para duas amostras independentes, com grau de
significância bilateral. O teste de aderência do qui-quadrado foi usado para definir se a
proporção de indivíduos variou entre anos ao longo dos 15 dias que sucederam a
chegada e, também, ao longo dos 15 dias que antecederam a saída.
Para testar se houve diferença entre os métodos (censo por ponto e
anilhamento) utilizados na avaliação de abundância relativa de indivíduos ao longo do
período reprodutivo, foi utilizada a correlação de Pearson. Todas as análises
estatísticas foram realizadas no programa Systat 9 (Wilkinson 1991) e foi considerado o
nível de significância de 5%.
26
RESULTADOS
PERÍODO DE OCORRÊNCIA DE E. CHIRIQUENSIS NO CERRADO
Foram realizadas 1.885 capturas de E. chiriquensis (N = 1.811 indivíduos) na
ESECAE entre fevereiro de 2003 e dezembro de 2007. O esforço amostral total deste
período foi de 15.211 horas-rede, gerando uma taxa de captura total anual de 0,12
indivíduos/hora-rede. As capturas de E. chiriquensis foram significativamente maiores
no período de agosto-dezembro do que no de janeiro-julho (t = 3,8; g.l. = 4,04; p =
0,02). Elaenia chiriquensis foi abundante entre agosto-dezembro (taxa média de
captura mensal = 0,24 ± 0,13 indivíduos/hora-rede, N = 1.798 capturas) e, praticamente
ausente entre os meses de janeiro-julho (0,01 ± 0,01 indivíduos/hora-rede, N = 87
capturas), definindo assim, um período de sete meses em que a espécie é rara e outro
de cinco meses em que é abundante no Cerrado do Brasil Central (Figura 1). Dentro do
período em que E. chiriquensis foi abundante na área de estudo, os meses de agosto e
dezembro se caracterizaram por apresentar abundância pelo menos duas vezes menor
que nos demais meses (Figura 1). A taxa de captura da espécie durante o período em
que foi abundante na área foi semelhante entre os anos de estudo (Tabela 1), sendo a
maior diferença entre anos igual a 0,07 indivíduos/hora-rede.
27
0
0.1
0.2
0.3
0.4
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Meses
Taxa de Captura (ind./horas-rede
)
Figura 1. Taxas mensais de captura de E. chiriquensis (indivíduos/hora-rede)
amostradas entre 2003 e 2007 na ESECAE, determinando dois períodos de
abundância da espécie (baixa de janeiro a julho e alta de agosto a dezembro).
Tabela 1. Abundância de E. chiriquensis durante os meses em que é abundante na
ESECAE (agosto e dezembro). Dados obtidos com base no método de captura com
redes de neblina.
Ano Nº de capturas
Esforço amostral
(horas-rede)
Taxa de captura
(ind./hora-rede)
2004 296 1.522,0 0,20
2005 422 1.560,8 0,27
2006 439 1.650,1 0,27
2007 430 2.171,2 0,20
O método de censo por ponto e o método de anilhamento realizados foram
igualmente capazes de detectar a variação na abundância mensal de indivíduos
durante o período de ocorrência da espécie na área (Figura 2). A abundância mensal
de indivíduos foi fortemente correlacionada entre estes dois métodos (r
2
= 0,98; p <
0,001). Tanto as capturas quanto os registros de vocalizações de E. chiriquensis
iniciaram em agosto, tiveram maior pico em outubro e finalizaram em dezembro (Figura
28
2). Portanto, qualquer um dos métodos foi igualmente capaz de determinar o grau de
flexibilidade no período de ocorrência de E. chiriquensis no Cerrado.
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
0.3
0.35
0.4
Ago Set Out Nov Dez
Meses
Tx. de Captura (ind./horas-rede
)
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Nº médio de registros/ponto
Figura 2. Abundância de E. chiriquensis entre os meses de maior abundância da
espécie no Cerrado do Brasil Central de 2005 a 2007 expressa por ( ס) taxa de
captura obtida pelo método de anilhamento e (y) número médio de registros por ponto,
obtido pelo censo.
Os registros obtidos durante o censo de E. chiriquensis (2005 a 2007)
aumentaram gradativamente ao longo da segunda metade do mês de agosto (Figura
3), caracterizando assim o período de chegada da espécie na área reprodutiva. Os
registros (2006 a 2007) diminuíram levemente ao longo do mês de novembro, porém
decresceram de forma mais acentuada até cessar ao longo da segunda metade do
mês de dezembro (Figura 3). Este último período caracteriza o fim da permanência da
espécie em abundância na área reprodutiva.
Em média o tempo necessário para a chegada e saída da maioria dos indivíduos
da área reprodutiva foi de aproximadamente 15 dias. Entre o primeiro e último registro
29
de indivíduos no censo, transcorreram 132 dias, ou seja, 4,4 meses. Portanto, a
espécie foi mais abundante na área, principalmente, ao longo de 3,4 meses, o que
abrange principalmente os meses de setembro a novembro.
0
2
4
6
8
10
12
14
30/J - 05/A
06-12/A
13-19/A
20-26/A
27/A-02/S
03-09/S
10-16/S
17-23/S
24-30/S
01-07/O
08-14/O
15-21/O
22-28/O
29/O-04/N
05-11/N
12-18/N
19-25/N
26/N-02/D
03-09/D
10-16/D
17-23/D
24-30/D
Data
Nº médio de registros / pont
o
Figura 3. Número médio de registros de E. chiriquensis amostrados semanalmente por
ponto em 2005 (barra preta), 2006 (barra branca) e 2007 (barra cinza) no Cerrado do
Brasil Central. A = agosto, S = setembro, O = outubro, N = novembro e D = dezembro.
Em 2005 a amostragem foi interrompida na semana de 18 de novembro.
FLEXIBILIDADE NO PERÍODO DE OCORRÊNCIA NO CERRADO
A data média da chegada de E. chiriquensis na área não foi significativamente
diferente (F
2,314
= 1,03, p = 0,35) entre os três anos de estudo (2005, 2006 e 2007). Da
mesma forma, a proporção de indivíduos ao longo de 15 dias após a detecção dos
primeiros indivíduos (12/08) não foi significativamente diferente entre os anos (χ
2
=
11,05, g.l. 8, p = 0,19). Durante o estudo, a maioria dos indivíduos chegaram, em
média, entre o dia 12 e 13 do período de ocorrência da espécie na área (Tabela 2). A
30
data média de chegada (24/08) ocorreu na terceira semana após o início do registro de
indivíduos nos censos por ponto (Figura 3). Portanto, não houve flexibilidade na data
de chegada de E. chiriquensis na área estudada.
A data média em que E. chiriquensis saiu da área de estudo diferiu
significativamente entre os anos de 2006 e 2007 (t = 4,41, p < 0,001), mas foi de
apenas três dias (Tabela 2). Já a proporção de indivíduos ao longo de 15 dias antes da
detecção dos últimos indivíduos (22/12), não diferiu significativamente entre os anos (χ
2
= 8,21, g.l. = 4, p = 0,09), apesar de existir uma tendência. Os indivíduos abandonaram
a área em média 113 ou 116 dias após sua chegada, por volta do dia 04 de dezembro.
Esta data corresponde a três semanas antes dos últimos registros de indivíduos no
censo por ponto (Figura 3). Estes resultados sugerem que não há flexibilidade na data
de saída de E. chiriquensis para a área de invernada.
Tabela 2. Dia médio de chegada e de saída e tempo de permanência de E. chiriquensis
na área de Cerrado da ESECAE.
Ano
Dia médio de
chegada
a
Dia médio de
saída
a
Tempo máximo de
permanência (dias)
b
2005 13,4 - -
2006 12,3 113,3 132
2007 12,8 116,5 132
a
Dias médios calculados com base nos 15 primeiros e 15 últimos dias em que foram registrados
indivíduos na área.
b
Tempo de permanência calculado com base no primeiro e último dia em que foram registrados
indivíduos no censo.
31
DISCUSSÃO
PERÍODO DE OCORRÊNCIA DE E. CHIRIQUENSIS NO CERRADO
As capturas sistemáticas de E. chiriquensis possibilitaram determinar com maior
exatidão o período de ocorrência da espécie no Cerrado do Brasil Central, região
utilizada pela espécie para reprodução. Alguns estudos sugerem que E. chiriquensis
ocupa esta área entre agosto e dezembro (e.g. Marini & Cavalcanti 1990, Medeiros &
Marini 2007). O estudo aqui apresentado comprovou este período de ocorrência e,
além disso, permitiu demonstrar como a abundância relativa da espécie varia ao longo
deste período. Durante o estudo, foi observado que a abundância relativa de E.
chiriquensis foi baixa em agosto e dezembro, meses que a espécie chega e sai da área
de estudo, respectivamente. Portanto, E. chiriquensis de fato é abundante apenas
durante aproximadamente três meses do ano (setembro a novembro).
Apesar da espécie ser migratória (Negret et al. 1984, Cavalcanti & Medeiros
1986, Marini & Cavalcanti 1990, Levey & Stiles 1992, Sick 1997), uma proporção
pequena da população permanece na área reprodutiva ao longo de todo ano. Outros
estudos sugerem que E. chiriquensis pode ser encontrada nas bordas de matas ciliares
e matas de galeria entre abril e maio (Cavalcanti 1990, Marini & Cavalcanti 1990). No
estudo aqui apresentado ficou comprovado que a espécie pode ocupar também as
áreas de cerrado sentido restrito entre janeiro e julho. Duas hipóteses podem explicar a
captura de E. chiriquensis fora do período de maior abundância da espécie. A primeira
é que indivíduos sem condições físicas não consigam retornar às áreas de invernada e
permaneçam na área de reprodução. A segunda é que filhotes que nasceram no fim da
estação reprodutiva e não atingiram seu desenvolvimento completo ou não
conseguiram adquirir energia suficiente para migrar permaneçam na área reprodutiva
32
até o próximo ciclo migratório. Anilhamento na área de estudo entre 2003 e 2008
mostraram que cerca de 72% dos indivíduos capturados em janeiro e 67% dos
indivíduos capturados em fevereiro eram jovens (Marini, dados não publicados),
portanto a segunda hipótese parece mais plausível que a primeira.
A hipótese de que aves que vivem em menores latitudes têm o período
reprodutivo maior do que aves que habitam altas latitudes (Ricklefs 1966, Wyndham
1986, Stutchbury & Morton 2001) não foi suportada com dados de E. chiriquensis.
Como a espécie é migratória, o período disponível para sua reprodução (janela
reprodutiva) está limitado ao tempo de sua permanência no Cerrado. Portanto, a janela
reprodutiva desta ave não é limitada diretamente por fatores do hábitat reprodutivo,
mas sim pelo ciclo anual de vida da espécie, estando assim, restrito a, no máximo 4,4
meses. Este intervalo de tempo para reprodução foi menor do que o observado para a
maioria das espécies tropicais estudadas, as quais devem se reproduzir durante pelo
menos seis meses por ano (revisão em Stutchbury & Morton 2001). Por outro lado, foi
similar ao encontrado para passeriformes de áreas temperadas, as quais têm o período
reprodutivo variando entre três e quatro meses (revisão em Stutchbury & Morton 2001).
O período reprodutivo de E. chiriquensis pode ser ainda mais semelhante ao
observado em aves de regiões temperadas se considerado o curto tempo em que de
fato a espécie tem para se reproduzir (Capítulo 2). Provavelmente, os primeiros e
últimos dias de ocorrência da espécie na área são usados pelos indivíduos para se
prepararem para reprodução e para migração de volta para a área de invernada (e.g.
obtenção de reserva energética), respectivamente. Isto restringe a janela reprodutiva
da espécie a um período inferior a 3,5 meses, o que de fato é mais similar ao
encontrado para espécies que habitam áreas temperadas. Para Hylophylax naevioides,
um passeriforme que habita florestas neotropicais úmidas, foi comprovado que a
demanda energética influencia as decisões reprodutivas (Wikelski et al. 2000). Para E.
33
chiriquensis é possível que o custo energético envolvido na migração também
influencie nas decisões reprodutivas. Isto porque espécies migratórias normalmente
investem parte do seu tempo acumulando biomassa (energia) para efetuar atividades
do seu ciclo anual, tais como migração, reprodução e muda (Weathers & Sullivan 1993,
Wiggins et al. 1998, Wikelski et al. 2000).
FLEXIBILIDADE NO PERÍODO DE OCORRÊNCIA NO CERRADO
O período de chegada de E. chiriquensis na área reprodutiva foi fixo entre os
anos de estudo e o mesmo parece ser válido para a data de saída. Sendo assim, o
processo migratório da espécie não deve ser controlado por fatores ambientais que
variam anualmente (temporalmente flexível), mas sim por fatores endógenos e fatores
climáticos anualmente constantes (temporalmente fixo) (Hagan et al. 1991, Berthold
1993, Gwinner 1996, Styrsky et al. 2004). Para um dos poucos estudos com um
migrante intratropical (Vireo flavoviridis) que apresentou inflexibilidade migratória, foi
sugerido que os padrões anuais de migração são dirigidos por programas endógenos
independente de qualquer variável ambiental (Styrsky et al. 2004). Esse mesmo padrão
foi encontrado para várias espécies das regiões temperadas, sejam migrantes de curta
(Gwinner 1986, Holberton & Able 1992, Holberton 1993, Berthold 1996) ou de longa
distância (Gwinner 1986, Berthold 1996). A maior parte das evidências acumuladas até
o presente demonstra que a expressão da migração em aves é controlada por ritmos
endógenos anuais (revisão em Gwinner 1996, Berthold 1996, Berthold 1993). Elaenia
chiriquensis demonstrou inflexibilidade migratória, assim como as aves citadas e,
portanto, é um exemplo de ave tropical com processos migratórios dirigidos por fatores
endógenos.
34
Como o período migratório determina a duração e o período de permanência de
E. chiriquensis na área reprodutiva, então a janela reprodutiva da espécie é inflexível e
definida pelos fatores que afetam a migração, sejam eles exclusivamente endógenos
ou influenciados pelo fotoperíodo. O período migratório deve restringir o início da
reprodução em algumas espécies migratórias, principalmente os migrantes de longa
distância (Visser et al. 2004). Para E. chiriquensis foi demonstrado que o período
migratório fixo associado a um período reprodutivo curto também pode ocorrer em
regiões tropicais. Este padrão é normalmente encontrado em aves de regiões
temperadas (Gwinner 1986, Stutchbury & Morton 2001, Helm et al. 2005) e
aparentemente ainda não tinha sido constatado para outras aves migrantes
neotropicais.
Os resultados deste estudo demonstraram que E. chiriquensis não apresentou
padrões migratórios esperados para uma espécie tropical e, portanto, rejeita-se a
hipótese de que a espécie tenha um período migratório flexível e que responda a
fatores de curto prazo. O processo migratório de E. chiriquensis parece ser controlado
por fatores endógenos diretos, que servem como relógio biológico para iniciar a
migração (Berthold 1993, Gwinner 1996) ou por fatores endógenos cuja expressão é
influenciada pelo fotoperíodo na área de invernada (Gwinner 1996, Styrsky et al. 2004).
Sendo assim, a espécie apresentou período de ocorrência fixo e limitado pela
migração, assim como, o período reprodutivo limitado à curta janela reprodutiva.
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41
C
C
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42
INTRODUÇÃO
A forma como os indivíduos respondem às variações do ambiente define o tipo de
estratégia reprodutiva anual e, também, o grau de flexibilidade no período reprodutivo da
espécie (Hau 2001, Stutchbury & Morton 2001, Hau et al. 2008). Três tipos de estratégias
reprodutivas podem ser realizadas por aves neotropicais: sazonal, contínua e oportunista
(Hau et al. 2008). Os reprodutores sazonais são caracterizados por apresentar um
período reprodutivo fixo e restrito a uma dada época do ano (período reprodutivo). Nesse
período há o crescimento das gônadas e a postura dos ovos. Após este período (período
não reprodutivo) eles apresentam uma regressão total das gônadas e não há
possibilidade de ocorrer postura ocasional de ovos (Hau et al. 1998, Wikelski et al. 2000,
Hau et al. 2008). Os reprodutores contínuos, por sua vez, são aqueles que podem se
reproduzir durante todo o ano (terão gônadas aumentadas e produção de esperma
durante todo o ano), dependendo unicamente das condições do ambiente. O único fator
que inibe a reprodução é a escassez de alimento (Wingfield et al. 1992, Hau et al. 2008).
E por fim, os reprodutores oportunistas, que vivem em hábitats com flutuações climáticas
imprevisíveis e que têm a capacidade de se reproduzir assim que aparece uma
oportunidade (Grant & Grant 1989, Hau et al. 2008). Eles, em geral, não estão
preparados para iniciar a reprodução (aumento de gônadas), porém possuem capacidade
fisiológica e comportamental imediata de responder oportunamente às condições
adequadas do ambiente (Hau 2001, Hau et al. 2008, Perfito et al. 2008).
Os fatores que afetam o período reprodutivo são bem documentados para aves de
regiões temperadas, onde mudanças sazonais são mais expressivas (Hau 2001,
Stutchbury & Morton 2001, Hau et al. 2008). Em contrapartida, espécies que habitam os
trópicos, onde supostamente ocorrem flutuações sazonais menos perceptíveis, são
pobremente estudadas (Dittami & Gwinner 1985, Wingfield et al. 1992, Young 1994).
43
Para espécies de zonas temperadas, as condições ambientais favoráveis à reprodução
estão restritas a um curto intervalo de tempo a cada ano (Ricklefs 1966, Wyndham 1986,
Stutchbury & Morton 2001) e, em geral, o aumento do comprimento do dia na primavera é
utilizado como sinal de longa duração para estimular o crescimento de gônadas dessas
espécies (Navarro & Bucher 1992, Dawson et al. 2001, Dawson & Sharp 2007). Contudo,
sinais de curto prazo como disponibilidade de alimento, temperatura ou precipitação
servem como indicativo para iniciar a postura dos ovos (Deviche 1997, Hussell 2003,
Dunn 2004, Both & Visser 2005, Laaksonen et al. 2006).
Estudos que avaliaram sinais ambientais capazes de afetar o período reprodutivo
das aves neotropicais foram realizados principalmente em florestas tropicais úmidas
próximas ao Equador (e.g. Wunderle 1982, Wingfield et al. 1992, Hau et al. 1998, Hau
2001). Nestes locais, onde a variação climática de fato é menor do que em altas latitudes
tropicais, o principal sinal ambiental percebido pelas aves foi a precipitação (Boag &
Grant 1984, Lloyd 1999, Wikelski et al. 2000, Hau et al. 2008). Porém, as condições
ambientais dessas florestas não condizem com as encontradas em outros biomas
tropicais. Ambientes tropicais localizados em latitudes maiores ou com forte sazonalidade
climática (ex. Cerrado, Caatinga e Pantanal) podem exibir grandes variações reprodutivas
sazonais (Pinho 2005). Biomas como o Cerrado, por exemplo, possuem período sazonal
de precipitação bem definido (um período seco e outro úmido) (Eiten 1993). Portanto, as
aves que habitam estes ambientes devem ser capazes de responder a essas mudanças
(Moore et al. 2006).
Estudar os mecanismos que determinam o período reprodutivo das aves possibilita
compreender como as espécies são capazes de enfrentar as variações anuais nas
condições ambientais adequadas à reprodução (Visser et al. 2004). Espécies residentes
devem ser capazes de perceber as variações ambientais e apresentar maior flexibilidade
na escolha do melhor momento para se reproduzir ao longo do ano (Crick & Sparks
44
1999). No entanto, espécies migratórias devem ter seu período reprodutivo influenciado
pela migração (Both & Visser 2001, Ahola et al. 2004, Visser et al. 2004, Laaksonen et al.
2006, Capítulo 1), uma vez que estarão na área reprodutiva somente em um determinado
período do ano. Essa limitação de ocorrência na área reprodutiva torna a janela
reprodutiva menos flexível (Capítulo 1) e impossibilita que as espécies percebam
variações nas condições do ambiente a longo prazo (Both & Visser 2001, Visser et al.
2004).
Elaenia chiriquensis é uma espécie migrante que se reproduz abundantemente no
Cerrado do Brasil Central (Fry 1970, Negret et al. 1984, Marini & Cavalcanti 1990). Não
se têm estudos de sinais que estimulam a reprodução dessa espécie e nem sobre o
quanto as variações climáticas da área reprodutiva são capazes de afetar seu período
reprodutivo. Portanto, os objetivos deste capítulo foram determinar se as datas de início,
e a de fim e a duração do período reprodutivo de E. chiriquensis são fixos ou flexíveis e
avaliar se variáveis climáticas interferem na data de início ou de fim do período
reprodutivo da espécie. Para isso, testaram-se as seguintes hipóteses: 1- E. chiriquensis,
apesar de ter a janela reprodutiva limitada pela migração (Capítulo 1), possui o período
reprodutivo flexível e, 2- o período reprodutivo de E. chiriquensis é determinado por
fatores ambientais locais variáveis, como precipitação, ou seja, E. chiriquensis iniciará
sua reprodução após as primeiras chuvas em cada ano.
45
MÉTODOS
PROCURA E MONITORAMENTO DE NINHOS
O período reprodutivo de E. chiriquensis foi definido com base na data de
postura de ovos durante cinco estações reprodutivas (2003 a 2007). Para obter os
dados de data de postura de ovos foram realizadas procuras de ninhos da espécie
dentro da grade de 100 ha. A procura foi espacialmente e temporalmente homogênea
dentro da grade e ao longo de cada estação reprodutiva. As buscas tiveram início após
a chegada da ave na área de estudo e terminaram 20 dias após terem deixado de ser
encontrados novos ninhos em campo.
Os ninhos encontrados foram marcados com fita plástica colorida localizada de
cinco a 10 m de distância dos ninhos. Os ninhos foram monitorados em geral a
intervalos de três ou quatro dias até que se tornassem inativos. A cada monitoramento
era registrada a quantidade e o tipo de conteúdo do ninho (ovo ou filhote). As visitas
dos pesquisadores foram realizadas de forma breve para minimizar impactos
relacionados à presença humana.
Para ninhos encontrados em construção, a data de postura dos ovos foi
considerada como sendo a data média entre o último dia que o ninho foi checado e
estava vazio e o primeiro dia que o ninho foi checado e estava com ovos. Quando o
ninho foi encontrado com ovos ou com ninhegos a data da postura dos ovos foi
calculada de forma indireta e retroativa, com base na data de eclosão dos ovos ou de
abandono do ninho pelos ninhegos. Para este cálculo foram utilizados o tempo médio
de incubação de ninhos monitorados desde a construção do ninho até a eclosão e o
tempo médio de permanência dos filhotes de ninhos monitorados desde a eclosão até
a saída do ninho.
46
DADOS CLIMÁTICOS
Foram utilizados dados climáticos coletados pela Estação Climatológica da
Embrapa Cerrados na ESECAE, localizada a 1.000 m de altitude e a 11 km de distância
em linha reta da área de estudo (15º35’30’’S e 47º42’30”O). As variáveis climáticas
consideradas foram temperatura diária (ºC) (máxima, mínima, média e amplitude),
umidade relativa do ar diária (%) (máxima, mínima, média e amplitude) e precipitação
acumulada de 15 dias (mm). Estas variáveis foram calculadas para o período que
antecede a postura de ovos o qual foi fixado entre os dias 28/08 e 12/09. Este período foi
definido como o período que compreende um intervalo anterior à primeira ocorrência de
ninhos com ovos para qualquer estação reprodutiva durante o qual a espécie
provavelmente está desenvolvendo suas gônadas. Segundo alguns estudos, durante o
período de desenvolvimento das gônadas, as aves são capazes de utilizar os sinais do
ambiente para acelerar ou retardar o processo de maturação dos órgãos sexuais (revisão
Hau et al. 2008).
ANÁLISES ESTATÍSTICAS
O dia 12 de setembro foi estabelecido como o primeiro dia de reprodução, porém
foi denominado como o dia 32 do período de ocorrência da espécie na ESECAE de
acordo com análise do período de ocorrência (Capítulo 1). Para avaliar se houve
diferença significativa na data de início e na data de fim da estação reprodutiva foi
utilizada a Análise de Variância (ANOVA) de um fator. Quando foi constatada diferença
significativa utilizou-se o teste post hoc de Tukey para definir os pares de anos nos
quais a diferença ocorreu. O teste de aderência do Qui-quadrado foi usado para definir
47
se o tamanho da estação reprodutiva (número de dias) variou entre anos. As datas
médias de início e fim da reprodução foram obtidas com base nos 10% dos ninhos
iniciais e nos 10% dos ninhos finais de cada ano, respectivamente. A duração de cada
estação reprodutiva foi obtida com base na data de postura do primeiro ao último ninho
da estação. Em todos os testes foi considerado o nível de significância de 5%. Todas
as análises estatísticas foram realizadas no programa Systat 9 (Wilkinson 1991).
As correlações entre variáveis climáticas e data de início e data de fim das
estações reprodutivas foram avaliadas utilizando-se correlações de Pearson. A
posteriori foram criados modelos lineares simples e múltiplos com base nos fatores
climáticos que tiveram forte correlação com a data de início do período reprodutivo.
Como não houve correlação forte entre qualquer fator climático considerado e a data
de fim da estação reprodutiva, não foram utilizados modelos lineares para explicar as
variações na data de fim da estação. Os modelos gerados (modelos lineares) foram
ordenados com base no Critério de Informação de Akaike (AIC) com correção para
amostras pequenas (Burnham & Anderson 1998), objetivando definir qual modelo
dentre os candidatos apresentou maior potencial de explicar a variação nos dados. O
modelo considerado como melhor ajustado é aquele que apresenta o menor ΔAIC
c
e
modelos com ΔAIC
c
≤ 2 também são considerados como tendo suporte substancial
para explicar a variação nos dados (Burnham & Anderson 1998).
RESULTADOS
F
LEXIBILIDADE NO PERÍODO REPRODUTIVO
O início do período reprodutivo de Elaenia chiriquensis variou entre as cinco
estações reprodutivas estudadas (2003 a 2007). A data média de início da reprodução
48
(10% dos ninhos iniciais) apresentou uma variação significativa (F
4,57
=
7,37; p < 0,001)
entre anos de até 17 dias (Tabela 1) (Figura 1). Conforme o teste post hoc não houve
diferença entre os períodos reprodutivos de 2003, 2005 e 2007 (2003 e 2005, p = 0,94;
2003 e 2007, p = 0,68; 2005 e 2007, p = 0,98) e nem entre 2004 e 2006 (p = 0,76).
Porém, houve diferença significativa entre estes dois grupos (2004 e 2003, p = 0,005;
2004 e 2005, p = 0,01; 2004 e 2007, p = 0,04; 2006 e 2003, p = 0,002; 2006 e 2005, p
= 0,008; 2006 e 2007, p = 0,04). Nos anos ímpares a reprodução iniciou mais cedo do
que nos anos pares (Tabela 1). Apesar do início da reprodução de 2004 e 2006 não ter
apresentado diferença significativa, observou-se uma diferença de nove dias entre as
datas médias de início destas estações reprodutivas (Tabela 1).
A data do fim do período reprodutivo de E. chiriquensis não variou em quatro dos
cinco anos amostrados (2004 a 2007). Nestes quatro anos, a maior diferença entre a
data média do fim da reprodução (10% dos ninhos finais) foi de apenas dois dias,
enquanto em 2003 o fim da reprodução foi antecipado em média sete dias (Tabela 1).
Devido a essa antecipação do fim da reprodução em 2003, foi constatada diferença
significativa entre anos quanto à data média de fim da reprodução (F
4,57
=
4,77; p =
0,002) (Figura 2). Conforme o teste post hoc, somente 2003 teve o fim da reprodução
significativamente diferente dos demais anos (2003 e 2004, p = 0,05; 2003 e 2005, p =
0,004; 2003 e 2006, p = 0,002; 2003 e 2007, p = 0,01). Para os anos de 2004 a 2007
não houve diferença significativa entre as datas médias de fim da reprodução (2004 e
2005, p = 1,0; 2004 e 2006, p = 1,0; 2004 e 2007, p = 0,99; 2005 e 2006, p = 1,0; 2005
e 2007, p = 0,99; 2006 e 2007, p = 0,98).
Apesar de ter havido uma maior flexibilidade na data de início do período
reprodutivo e uma baixa flexibilidade na data final, a amplitude da reprodução não foi
significativamente diferente entre os anos de estudo (χ
2
= 1,30; g.l. = 4; p = 0,86). Em
média o período reprodutivo de E. chiriquensis durou 71,6 ± 4,8 dias. A maior diferença
49
entre os anos extremos foi de 35 dias (Tabela 1). De maneira geral, a duração do
período reprodutivo variou entre 10 e 12 semanas para todos os anos (Figura 3). O
primeiro pico de ninhos ativos ocorreu na quarta semana de reprodução, em todos os
anos exceto 2004 (Figura 3). Nos anos em que a reprodução de E. chiriquensis iniciou
mais cedo (2003, 2005 e 2007), houve um segundo pico de abundância de ninhos
ativos, enquanto, para os anos que ocorreu atraso no início da reprodução (2004 e
2006) houve apenas um pico de ninhos ativos (Figura 3).
Tabela 1. Data do início, fim e amplitude do período reprodutivo de Elaenia chiriquensis
durante cinco estações reprodutivas amostradas na ESECAE. As datas descritas na
tabela representam os dias da estação reprodutiva. A data mensal em que foi
encontrado o primeiro ninho da espécie entre todos os anos (12/09) foi considerada
como sendo o primeiro dia da estação reprodutiva e assim sucessivamente.
Ano
Data média do início
da reprodução
a
Data média do fim
da reprodução
a
Amplitude do
período reprodutivo
b
2003 38 91 64
2004 55 99 42
2005 39 98 71
2006 46 98 44
2007 40 97 77
a
. Data calculada com base na média dos primeiros ninhos iniciados (10% iniciais) e dos últimos ninhos
iniciados (10% finais) a cada ano.
b
. Número de dias do período reprodutivo compreendido entre a data de postura de ovos do primeiro ao
último ninho de cada ano.
50
2003 2004 2005 2006 2007
Anos
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
1.4
1.5
1.6
1.7
Log (Data Média de Início)
Figura 1. Data média (± DP) do início do período reprodutivo de Elaenia chiriquensis na
ESECAE entre 2003 e 2007.
2003 2004 2005 2006 2007
Anos
1.74
1.76
1.78
1.80
1.82
1.84
1.86
1.88
Log (Data Média de Fim)
Figura 2. Data média (± DP) do fim do período reprodutivo de Elaenia chiriquensis na
ESECAE entre 2003 e 2007.
51
2003
N=85
0
5
10
15
20
25
30
35
Ninhos Ativos (%
)
2004
N=44
0
5
10
15
20
25
30
35
Ninhos Ativos (%
)
2005
N=129
0
5
10
15
20
25
30
35
Ninhos Ativos (%
)
2007
N=143
0
5
10
15
20
25
30
35
01-07/S
08-14/S
15-21/S
22-28/S
29/S-05/O
06-12/O
13-19/O
20-26/O
27/O-02/N
03-09/N
10-16/N
17-23/N
24-30/N
01-07/D
08-14/D
Data
Ninhos Ativos (%
)
2006
N=221
0
5
10
15
20
25
30
35
Ninhos Ativos (%
)
Figura 3. Percentual de ninhos de E. chiriquensis iniciados a cada semana dos
períodos reprodutivos de 2003 a 2007 na ESECAE. Os meses estão representados
pelas letras S: setembro, O: outubro, N: novembro e D: dezembro. N = número de
ninhos com data de postura estimada em cada ano.
52
EFEITOS DOS FATORES CLIMÁTICOS NO PERÍODO REPRODUTIVO
Dentre os fatores climáticos avaliados, a variação da temperatura ao longo do
dia (amplitude) (r
2
= 0,89, p = 0,02) e a umidade relativa mínima do ar (r
2
= 0,77,
p=0,05) quando isoladas explicaram substancialmente a variação na data de início da
reprodução de E. chiriquensis. O início da reprodução também apresentou forte relação
com outras variáveis de temperatura e de umidade relativa do ar, porém estas relações
não foram significativas (Tabela 2). Além disso, as variáveis de temperatura, assim
como as de umidade relativa são geradas com base nos valores mínimos e máximos
diários, portanto dois fatores derivados um do outro não podem ser utilizados em
conjunto para explicar a variação dos dados. O fim da estação reprodutiva não foi
determinado por variações anuais dos fatores climáticos, visto que nenhum destes
fatores esteve relacionado com a pequena variação na data de fim da reprodução de E.
chiriquensis (Tabela 2).
Tabela 2. Regressões e suas significâncias entre as variáveis climáticas e os primeiros
e últimos 10% de ninhos de Elaenia chiriquensis amostrados entre as estações
reprodutivas de 2003 a 2007 na ESECAE.
Início da reprodução Fim da reprodução
Variáveis Climáticas
r
2
P r
2
P
Temperatura máxima (ºC) 0,30 0,34 0,12 0,57
Temperatura mínima (ºC) 0,56 0,14 0,53 0,16
Temperatura média (ºC) 0,00 0,99 0,18 0,47
Amplitude da temperatura (ºC) 0,89 0,02 0,03 0,78
Umidade relativa máxima (%) 0,32 0,32 0,09 0,61
Umidade relativa mínima (%) 0,77 0,05 0,01 0,90
Umidade relativa média (%) 0,53 0,16 0,03 0,79
Amplitude da umidade relativa (%) 0,02 0,84 0,02 0,83
Precipitação acumulada em 15 dias (mm) 0,04 0,76 0,07 0,68
53
Foram utilizados quatro modelos para avaliar se houve associação entre os dois
fatores que melhor explicaram a variação na data de início da reprodução. Segundo o
critério de informação de Akaike (AIC
c
), os modelos que consideraram apenas a
amplitude da temperatura e apenas a umidade relativa mínima do ar foram capazes de
explicar a variação nos dados, pois apresentaram ΔAIC
c
menor que 2,0 (Tabela 3). Os
efeitos aditivos e de interação entre estas variáveis não geraram modelos explicativos
melhores. Quando o número amostral é muito pequeno, os modelos mais simples
tendem a ser mais parcimoniosos do que os modelos múltiplos, pois a inclusão de
parâmetros em modelos com baixo número amostral reduz muito o ajustamento desses
modelos segundo o AIC
c
. Sendo assim, tanto a amplitude de temperatura diária quanto
a umidade relativa mínima do ar foram capazes de explicar a variação na data de início
da reprodução de E. chiriquensis, porém não foi possível chegar a conclusões
definitivas sobre como as duas variáveis estão relacionadas (efeito aditivo ou interação)
para explicar a variação nos dados.
Considerando-se a amplitude de temperatura como o fator determinante do
início da reprodução, Elaenia chiriquensis iniciou a reprodução mais cedo quando a
temperatura variou menos ao longo do dia (Figura 4A). Por outro lado, considerando-se
a umidade relativa mínima do ar como o fator determinante do início da reprodução, a
espécie iniciou a reprodução mais cedo quando o ar estava menos seco (Figura 4B).
54
Tabela 3. Resultado da seleção dos quatro modelos candidatos utilizados para avaliar
associação entre os dois fatores (amplitude de temperatura – Tamp e umidade relativa
mínima do ar – URmin) que melhor explicaram a variação na data de início da
reprodução de E. chiriquensis na ESECAE a cada ano (2003 a 2007). Êi é o valor dos
resíduos estimados para cada modelo, K é o número de parâmetros no modelo, AIC
c
é
o critério de informação de Akaike e ΔAIC
c
é a diferença entre o AIC
c
do modelo melhor
ajustado e o AIC
c
do modelo em questão.
Modelos Êi K AICc ΔAIC
Tamp 0,022 2 -1,76 0
URmin 0,046 2 -0,19 1,57
Tamp + URmin 0,015 3 17,34 19,10
Tamp + Urmin + Tamp*Urmin 0,001 4 29,90 31,66
55
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1.4
1.08 1.1 1.12 1.14 1.16 1.18 1.2
Log (Amplitude da Temperatura)
Log (Data Média)
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1.4
1.25 1.3 1.35 1.4 1.45 1.5 1.55
Log (Umidade Relativa Mínima)
Log (Data Média)
B
A
Figura 4. O efeito da amplitude da temperatura (A) e da umidade relativa mínima do ar
(B) na data média de postura dos primeiros 10% de ninhos de Elaenia chiriquensis
amostrados a cada ano na ESECAE. Cada ponto representa a data média de cada ano
(2003-2007).
56
DISCUSSÃO
FLEXIBILIDADE NO PERÍODO REPRODUTIVO
Elaenia chiriquensis demonstrou ser uma espécie com reprodução sazonal visto
que sempre nidificou em um mesmo período do ano, restringindo sua reprodução aos
meses de setembro a dezembro. Esse tipo de regulação da reprodução é esperado
para espécies migratórias que, assim como E. chiriquensis, reproduzem somente em
um período do ano quando estão presentes nas áreas reprodutivas. Além disso, a
reprodução sazonal é comum em aves que ocorrem em ambientes com sazonalidade
previsível (Wikelski et al. 2000, Hau 2001, Hau et al. 2008), independente da
localização latitudinal do ambiente (e.g. Hunt et al. 1995, Hau et al. 1998, Hau 2001,
Leitner et al. 2003). O Cerrado, onde E. chiriquensis se reproduz, é um bioma com
sazonalidade previsível, constituído por duas estações bem definidas (Eiten 1993), o
que favorece a evolução de estratégias de reprodução sazonal. Além de E.
chiriquensis, outras espécies migratórias e residentes também se reproduzem de forma
sazonal neste bioma (França 2005, Lopes & Marini 2005, Duca 2007, França 2008,
Santos 2008).
A data de início e, em menor proporção, a data de fim da reprodução de E.
chiriquensis foram flexíveis entre os cinco anos de estudo, mesmo com uma janela
reprodutiva fixa (Capítulo 1). Portanto, apesar da espécie reproduzir-se tipicamente de
forma sazonal, com janela reprodutiva fixa, esta foi capaz de apresentar certo grau de
oportunismo na escolha do período reprodutivo, ajustando assim sua reprodução às
melhores condições ambientais ocorridas dentro da janela reprodutiva. A capacidade
de espécies com reprodução sazonal de exercer certo controle sobre o período
reprodutivo é conhecida como ajuste fino na reprodução (Wingfield et al. 1993, Navarro
57
& Bucher 1992, Hau et al. 2008). Esse ajuste fino possibilita às espécies sazonais
apresentar maior flexibilidade na escolha do momento certo para se reproduzir. Em
geral, em espécies migratórias esse ajuste na reprodução ocorre em função dos fatores
ambientais locais (Navarro & Bucher 1992, Wikelski et al. 2000, Stutchbury & Morton
2001, Moore et al. 2006). Espécies sazonais normalmente não alteram sua janela
reprodutiva, apenas ajustam o início da nidificação às melhores condições ambientais
(Navarro & Bucher 1992, Leitner et al. 2003). O ajuste da reprodução em função de
sinais que indicam melhores condições do ambiente é comum tanto para aves de
regiões temperadas (Wunderle 1982, Navarro & Bucher 1992, Hussell 2003, Leitner et
al. 2003, Rubolini et al. 2007, Hau et al. 2008) como de regiões tropicais (Wikelski et al.
2000, Stutchbury & Morton 2001, Johnson et al. 2006, Duca 2007, Hau et al. 2008).
Elaenia chiriquensis não pôde usar sinais ambientais de longa duração da área de
estudo para prever condições ideais para reprodução, uma vez que é migratória e
chega à área reprodutiva apenas cerca de 30 dias antes do início da reprodução
(Capítulo 1).
EFEITOS DOS FATORES CLIMÁTICOS NO PERÍODO REPRODUTIVO
Estudos comparativos têm demonstrado que os fatores climáticos que afetam o
período reprodutivo de aves sazonais em ambientes tropicais são diferentes daqueles
que afetam o período reprodutivo de aves sazonais das regiões temperadas (Wikelski
et al. 2000, Hau 2001, Stutchbury & Morton 2001, Moore 2006, Hau et al. 2008). Estes
estudos consideram que a maior estabilidade e constância anual de alguns fatores
climáticos (e.g. fotoperíodo e temperatura) nos ambientes tropicais inviabilizam seu uso
como sinais indicadores de condições ambientais adequadas para a reprodução. No
entanto, os estudos em regiões tropicais avaliaram principalmente florestas úmidas, as
58
quais estão mais próximas do equador e onde fatores como a temperatura e umidade
de fato sofrem pouca variação anual (e.g. Stutchbury & Morton 2001, Hau et al. 2008).
Na maioria dos sistemas tropicais, poucas espécies foram estudadas e poucas
informações sobre os fatores que afetam o período reprodutivo das aves estão
disponíveis (revisão em Hau et al. 2008). Ambientes como o Cerrado, localizado
também em latitudes mais altas das regiões tropicais, são pouco explorados e podem
apresentar maiores variações anuais em alguns fatores climáticos do que o observado
em florestas tropicais úmidas.
Diferente do esperado para ambientes neotropicais, o ajuste no período
reprodutivo de E. chiriquensis não esteve relacionado com a precipitação (Figura 5).
Todos os estudos aqui avaliados que demonstraram flexibilidade na reprodução de
aves sazonais nos neotrópicos relacionaram o ajuste do início da reprodução às
variações anuais de precipitação, ou ainda, à disponibilidade de alimento (Lack 1968,
Morton 1971, Wyndham 1986, Martin 1987, Wikelski et al. 2000, Rubolini et al. 2007)
que, por sua vez, está diretamente associada ao início das chuvas (e.g. Grant & Boag
1980, Leigh et al. 1996, Ahumada 2001). Elaenia chiriquensis, por sua vez, foi capaz de
reproduzir independente da precipitação, tendo se reproduzido até 18 dias antes das
chuvas em um dos anos (2007) (Figura 5). O início da reprodução de E. chiriquensis
esteve mais relacionado à menor variação entre as temperaturas máxima e mínima
diária e ao aumento da umidade relativa do ar.
59
0
50
100
150
200
250
Precipitação Acumulada (mm)
0
10
20
30
40
50
Ninhos Ativos (%)
0
50
100
150
200
250
Precipitação Acumulada (mm)
0
10
20
30
40
50
Ninhos Ativos (%)
0
50
100
150
200
250
Precipitação Acumulada (mm)
0
10
20
30
40
50
Ninhos Ativos (%)
0
50
100
150
200
250
01/01-10/01
21/01-30/01
10/02-19/02
02/03-11/03
22/03-31/03
11/04-20/04
01/05-10/05
21/05-30/05
10/06-19/06
30/06-09/07
20/07-29/07
09/08-18/08
29/08-07/09
18/09-27/09
08/10-17/10
28/10-06/11
17/11-26/11
07/12-16/12
Data
Precipitação Acumulada (mm)
0
10
20
30
40
50
Ninhos Ativos (%)
0
50
100
150
200
250
Precipitação Acumulada (mm)
0
10
20
30
40
50
Ninhos Ativos (%)
2003
2007
2006
2005
2004
Figura 5. Precipitação acumulada (mm) (●) e percentual de ninhos ativos (○) de E.
chiriquensis iniciados no intervalo de dez dias entre os anos de 2003 a 2007 na
ESECAE.
60
As menores variações nas temperaturas diárias e/ou maiores umidades relativas
do ar são percebidas por E. chiriquensis como sinais de curto prazo (short-term cues)
para ajustar o início de sua reprodução à chegada de melhores condições ambientais.
A temperatura é normalmente um dos sinais de curto prazo usado por aves de zonas
temperadas (Crick & Sparks 1999, Hussell 2003, Dunn 2004, Laaksonen et al. 2006,
Rubolini et al. 2007) e, também, pode ser um sinal perceptível em áreas tropicais
localizadas em maiores latitudes (Wyndham 1986). Portanto, a resposta de E.
chiriquensis a este sinal se assemelha mais àquelas encontradas em aves de regiões
temperadas do que às de florestas tropicais úmidas já estudadas.
O início da reprodução em períodos de menor oscilação na temperatura diária e/
ou de maior umidade relativa do ar pode estar associado à escolha de condições
ambientais mais amenas para a reprodução, pois possibilita aos indivíduos ter maior
previsibilidade climática. Estas condições ambientais podem ser muito importantes para
a sobrevivência dos ovos e filhotes, sem as quais estes podem morrer devido ao frio ou
serem ressecados pela perda excessiva de água.
A localização geográfica da área de estudo está relacionada a maiores variações
na temperatura e umidade ao longo do ano, do que o já observado para outros
ambientes tropicais. O Cerrado do Planalto Central além de localizar-se em latitudes
mais altas que as florestas úmidas também ocorre em altas altitudes (acima de 1.000
m). A temperatura tende a variar mais ao longo do ano conforme um gradiente maior
de latitude e altitude (Skutch 1950, Wyndham 1986, Stutchbury & Morton 2001).
Portanto, neste tipo de ambiente as variações de temperatura podem ser mais
perceptíveis pelas aves, tal como E. chiriquensis, e assim atuar na regulação de seu
período reprodutivo.
Os resultados mostraram que o fim da atividade reprodutiva pode ser regulado
por processos diferentes daqueles que regularam o início. O fim da postura de ovos foi
61
mais fixo que o início e nenhum fator climático mostrou potencial de ajustá-lo. Devido à
maior inflexibilidade na data de término da postura de ovos é possível que o fim da
reprodução esteja ligado a fatores endógenos ou ainda a sinais de longa duração (e.g.
fotoperíodo) percebidos ao longo do tempo de permanência de E. chiriquensis na área
reprodutiva. Qualquer que seja o fator determinante do fim do período reprodutivo, este
deve estar intimamente associado ao processo migratório. Com freqüência, o fim da
reprodução ocorre devido à necessidade de fazer muda, a qual não ocorre
simultaneamente com a reprodução (Foster 1975, Ralph & Fancy 1994, Tallman &
Tallman 1997, Stutchbury & Morton 2001, Newton & Rothery 2005). Porém, E.
chiriquensis não faz muda na área reprodutiva (Marini & Paiva, dados não publicados)
e, sendo assim, este não é o fator que determina o fim da reprodução. No entanto, as
espécies migratórias necessitam armazenar energia para realizar a migração para
áreas de invernada (Alerstam & Högstedt 1982, Stutchbury & Morton 2001, Pérez-Tris
& Tellería 2002, Newton & Rothery 2005), o que acontece independente da muda.
Elaenia chiriquensis finaliza a reprodução cerca de 30 dias antes de iniciar a migração
(Capítulo 1) o que possivelmente ocorre devido à necessidade de armazenar energia
para a migração.
Estudos que buscam avaliar o efeito de variações anuais na reprodução das
espécies, necessitam de períodos extensos para chegarem a conclusões definitivas.
Alguns estudos nas regiões temperadas são resultados de mais de 50 anos de coleta
de dados (Sanz 2003, Both et al. 2005, Laaksonen et al. 2006) e a maioria apresenta
informações de pelo menos 10 anos (Maclnnes et al. 1990, Brown et al. 1999, Dunn &
Winkler 1999, Hussell 2003). Por outro lado, a carência de estudos em regiões tropicais
limita a definição de padrões conclusivos sobre os fatores que afetam o período
reprodutivo de aves destas áreas (Hau et al. 2008). As regiões neotropicais em maiores
latitudes são praticamente desconhecidas quanto a este assunto, e devido a sua
62
grande diversidade de hábitats e diferentes combinações climáticas, estas regiões
podem apresentar padrões de variação no período reprodutivo das aves mais
semelhantes aos observados nas regiões temperadas do que os observados em
florestas tropicais úmidas. O presente estudo, apesar de ser baseado em apenas cinco
anos e em uma única espécie, pode ser utilizado como indicativo de que padrões de
variação no período reprodutivo das aves podem variar entre os diferentes ambientes
tropicais, sugerindo assim que algumas aves de certos ambientes tropicais são
capazes de responder aos mesmos fatores climáticos de ambientes localizados em
altas latitudes.
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L
L
O
O
3
3
P
P
R
R
E
E
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D
A
A
Ç
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D
D
E
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P
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S
I
I
D
D
A
A
D
D
E
E
D
D
E
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I
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H
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V
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U
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I
V
V
O
O
P
P
O
O
R
R
Elaenia chiriquensis
70
INTRODUÇÃO
A predação é um fator que varia sazonalmente e devido à forte influência que
exerce sobre o sucesso reprodutivo (Ricklefs 1969, Robinson et al. 2000, Stutchbury &
Morton 2001) pode afetar diretamente o período reprodutivo (Morton 1971, Wunderle
1982, Lloyd et al. 2001). Em geral, o risco de predação tende a aumentar (Gotmark &
Post 1996, Roper & Goldstein 1997, Grant et al. 2000, Martin et al. 2000) ou decrescer
(Darveau et al. 1997, Lloyd et al. 2001, Roos 2002) ao longo do período reprodutivo.
Desta forma, aves que são capazes de perceber o risco de predação e variar sua
estratégia reprodutiva em função deste risco podem ter seu sucesso reprodutivo
aumentado (Stutchbury & Morton 2001).
Em certos biomas dos trópicos, a taxa de predação é mais alta entre o fim da
estação seca e início da chuvosa (Sieving 1992, Stutchbury & Morton 2001), podendo
exceder 80% durante o ciclo de nidificação (e.g. Snow 1958, Nolan 1963, Nolan 1978,
Gaston 1973, Slagsvold 1982). Portanto, a variação sazonal e a alta taxa de predação
de ninhos em áreas tropicais podem afetar as decisões reprodutivas de aves que
habitam estas áreas. Alguns estudos mostraram que o risco de predação pode ser
percebido de forma imediata pelos indivíduos, os quais alteram a estratégia reprodutiva
em função do risco atual de predação (Williams 1994, Saino et al. 2004, Fontaine &
Martin 2006).
Quando o risco de predação é o principal fator regulador do sucesso reprodutivo
de uma espécie é esperado que exista uma relação temporal inversa entre risco de
predação e abundância de ninhos (Morton 1971, Wunderle 1982, Lloyd et al. 2001).
Mas, se a predação é dependente da densidade de ninhos, as aves não são capazes
de evitar a predação de seus ninhos (e.g. Reitsma 1992, Major et al. 1994, Schmidt &
Whelan 1999, Roos 2002, Gunnarsson & Elmberg 2008) alterando seu período
71
reprodutivo. Neste caso, outras estratégias tais como selecionar substratos que
escondam o ninho (Best & Stauffer 1980, Zimmerman 1984, Stauffer & Best 1986,
Martin 1988a), selecionar hábitats com menor densidade de ninhos (Martin 1988b,
Schmidt & Whelan 1999) ou investir em tentativas reprodutivas menos custosas para
que novas tentativas sejam realizadas ao longo da estação reprodutiva (e.g. Fontaine &
Martin 2006), podem conferir maior sucesso reprodutivo aos indivíduos. Por outro lado,
se a predação é independente da densidade de ninhos, os indivíduos podem variar a
data de postura de ovos em função do risco de predação (Lloyd et al. 2001, Grant et al.
2005).
O predador, por sua vez, pode responder às mudanças na densidade de suas
presas através de resposta numérica e/ou resposta funcional (Solomon 1949, Taylor
1984, Sonerud 1992). A resposta numérica é definida como mudança na taxa de
reprodução e na densidade populacional dos predadores de acordo com a variação na
densidade de presas (Solomon 1949, Craighead & Craighead 1956, Holling 1959,
Murdoch 1971). Por outro lado, a resposta funcional corresponde a alterações do
padrão de forrageamento dos predadores, que passam a consumir com maior
intensidade uma determinada presa quando esta se torna mais abundante ou então a
consumir em menor quantidade quando ela se torna rara (Solomon 1949, Holling 1959,
Korpimaki 1986, Korpimaki 1988, Mitchell & Brown 1990, Sonerud 1992, Sutherland
1996, White et al. 1996, Skalski & Gilliam 2001). Quando a predação de ninhos
apresenta uma relação densidade-dependente com a abundância de ninhos, o risco de
predação varia amplamente dentro do ciclo do ninho e ao longo da estação reprodutiva.
Neste caso, as espécies não são capazes de evitar os períodos de altas taxas de
predação (Solomon 1949, Holling 1959, Lack 1968, Jaksic 1989, Hanski et al. 1991,
Marini 1997, Roos 2002, Schauber et al. 2004), visto a imprevisibilidade na variação do
risco de predação.
72
A maioria dos estudos com aves que avaliou resposta funcional abordou como
as estratégias comportamentais de aves predadoras variam em função da abundância
de suas presas (Adamcik et al. 1979, Korpimaki & Norrdahl 1991, Redpath & Thirgood
1999). Mesmo sabendo-se que a resposta funcional do predador pode interferir na
estrutura da comunidade de presas (Sonerud 1992, Marini 1997, Marini & Weale 1997,
Schmidt & Whelan 1999), pouco se sabe sobre como as presas são afetadas e
respondem às interações dependentes da densidade. Ao se considerar ninhos de aves
como presas, os estudos se tornam ainda mais raros (porém ver Schmidt & Whelan
1999, Lester & Harmsen 2002, Miller et al. 2006), e na sua maioria foram realizados
com base em experimentos utilizando ninhos artificiais (Göransson et al. 1975, Sugden
& Beyersbergen 1986, Salonen & Penttinen 1988, Marini & Weale 1997). Porém, os
padrões observados em ninhos artificiais nem sempre refletem os padrões observados
na natureza. De fato, poucos estudos de ninhos naturais mostraram uma resposta
funcional do predador (Dunn 1977, Crabtree et al. 1989). Determinar como o risco de
predação e a abundância de ninhos estão relacionados, e da mesma forma, determinar
como a predação varia ao longo da estação reprodutiva, são passos importantes que
devem anteceder as tentativas de relacionar o período reprodutivo a outras interações
da ave e seu ambiente. Isto porque a predação é uma importante fonte de seleção
natural das estratégias reprodutivas das aves (Ricklefs 1969, Martin 1995) e pode ser
responsável por determinar como varia o período reprodutivo destes animais.
Elaenia chiriquensis é uma espécie neotropical que se reproduz em hábitats do
Cerrado, nos quais as taxas de predação dos ninhos de passeriformes, com
freqüência, excede 75% (França 2005, Lopes & Marini 2005, Duca 2007, Medeiros &
Marini 2007, França 2008, Santos 2008), sendo, portanto, o principal fator causador de
insucesso das ninhadas. Na ESECAE, E. chiriquensis é a espécie mais abundante em
número de indivíduos e de ninhos durante a estação reprodutiva (agosto a dezembro).
73
O potencial efeito da predação sobre o sucesso reprodutivo dessa espécie pode
condicionar sua reprodução a períodos de menor taxa de predação. Por outro lado, a
alta abundância de ninhos de E. chiriquensis pode estimular uma resposta funcional
e/ou numérica dos predadores e evitar que o período reprodutivo da espécie varie em
função de variações no risco de predação. Dessa forma, o presente estudo teve como
objetivos testar as hipóteses: 1) a predação de ninhos de E. chiriquensis é dependente
da abundância e 2) E. chiriquensis varia o período reprodutivo em resposta ao risco de
predação.
MÉTODOS
PROCURA E MONITORAMENTO DE NINHOS
O estudo foi realizado durante quatro estações reprodutivas de E. chiriquensis
(2003 a 2006) na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE). Em cada ano,
procuraram-se ninhos entre os meses de agosto e dezembro. Nos demais meses do
ano, não houve procuras sistematizadas de ninhos, pois, neste período E. chiriquensis
é praticamente ausente na área de estudo (Capítulo 1). Para a localização dos ninhos,
foram realizadas procuras em árvores, arbustos e substratos passíveis de terem
ninhos. A procura foi aleatória e realizada em toda a grade e o esforço amostral foi
relativamente homogêneo ao longo de cada estação reprodutiva.
Os ninhos encontrados foram numerados e marcados com fita plástica à
distância mínima de cinco metros para posterior localização e monitoramento. Os
monitoramentos foram realizados o mais breve possível para minimizar impactos
antropogênicos. Os ninhos foram monitorados a intervalos de 3-4 dias quando seu
status (ativo ou não ativo) foi registrado e os ovos e filhotes quantificados. Todos os
74
ninhos que apresentavam pelo menos um ovo ou um ninhego foram considerados
ativos e monitorados até que se tornassem inativos. Considerou-se um ninho como
bem sucedido quando pelo menos um ninhego atingiu a idade mínima necessária para
a saída do ninho (13 dias). Todas as observações excedentes a esta idade mínima
foram desconsideradas para o cálculo do sucesso. Este procedimento visou evitar
super-estimativas de sucesso (Cooch & White 2004), visto que ninhos com mais de 13
dias com ninhegos e sem vestígios de predação nunca eram considerados como
insucesso. Consideraram-se como ninhos predados aqueles que foram ativos num
primeiro instante e, posteriormente, foram encontrados vazios antes da idade de 14
dias dos ninhegos. Foram considerados abandonados os ninhos em que os ovos não
eclodiram após 15 dias ou que foram encontrados filhotes mortos sem indícios de
predação.
ANÁLISE DOS DADOS
Sucesso reprodutivo – Para estimar a sobrevivência diária dos ninhos de E.
chiriquensis foi utilizado um modelo de regressão logística com a correção proposta
pelo método de exposição logística (Shaffer 2004). Para construção dos modelos foram
utilizadas como co-variáveis a idade do ninho e o ano de estudo. Com base na fórmula
da regressão logística obteve-se para cada ano a sobrevivência diária em cada idade
do ninho e, multiplicando-se os valores de sobrevivência diária ao longo do
desenvolvimento, obteve-se o sucesso reprodutivo de E. chiriquensis a cada ano.
Variação na estimativa de predação diária dos ninhos de E. chiriquensis – Para avaliar
se a probabilidade diária de predação estava relacionada à abundância diária de
ninhos de E. chiriquensis foi utilizado o método de exposição logística (Shaffer 2004)
75
descrito anteriormente. No primeiro modelo considerou-se que o predador teve uma
resposta imediata à abundância diária de ninhos de E. chiriquensis (timelag-0). O
segundo modelo considerou que o predador leva uma semana para responder à
variação na abundância diária de ninhos (timelag-1). O terceiro modelo prediz que o
predador leva duas semanas para responder à variação na abundância diária de
ninhos (timelag-2) e o quarto modelo considerou que o predador leva três semanas
para responder à variação na abundância diária de ninhos (timelag-3). Também foram
incluídos o quinto e sexto modelos que consideram que a estimativa diária de predação
varia linearmente (data) ou oscila segundo uma função quadrática (data + data
2
) ao
longo do período reprodutivo. Além disso, foi incluído na seleção um sétimo modelo
que assume a sobrevivência diária constante ao longo do ano (constante). Para estimar
os coeficientes betas de cada regressão nos modelos candidatos a explicar a variação
nas estimativas diárias de predação foi utilizado o programa PROC GENMOD (SAS
Institute 1997).
Definição do melhor modelo – Para determinar, dentre os modelos candidatos, o que
melhor explicou a variação nos dados a cada ano utilizou-se o Critério de Informação
de Akaike (Akaike’s Information Criterion - AIC), com a correção para amostras
pequenas (AIC
c
) (Burnham & Anderson 1998). O modelo considerado como melhor
ajustado é aquele que apresenta o menor AIC
c
e modelos com ΔAIC
c
≤ 2 também são
considerados como tendo suporte substancial para explicar a variação nos dados
(Burnham & Anderson 1998). Outro componente da seleção de modelos que também
pode auxiliar na seleção do melhor modelo é o w-AIC
c
(normalized AIC weights). Este é
um índice de plausibilidade relativa de cada modelo, ou seja, é um índice que
representa o quão forte são as evidências para considerar um dado modelo superior a
outros modelos da análise (Cooch & White 2004). Para gerar o AICc foi utilizado o
76
programa PROC GENMOD (SAS Institute 1997) com as macros definidas por Shaffer
(2004). A significância do melhor modelo logístico de cada ano foi testada a posteriori,
utilizando-se como base a estatística do qui-quadrado de Pearson.
RESULTADOS
INFLUÊNCIA DA PREDAÇÃO NO SUCESSO REPRODUTIVO
Foram amostrados 553 ninhos ativos de E. chiriquensis nas quatro estações
reprodutivas (2003 e 2006) (Tabela 1). Esses ninhos corresponderam a
aproximadamente 62% do total de ninhos encontrados na ESECAE, durante esse
período. A abundância de ninhos de E. chiriquensis foi aproximadamente cinco vezes
maior do que a de ninhos da segunda espécie mais abundante na área de estudo
(Neothraupis fasciata). O sucesso reprodutivo da espécie foi baixo nos quatro anos de
estudo, variando entre 6 e 30% (Tabela 1). A principal causa do insucesso foi a
predação, que correspondeu a 94%, 97%, 98% e 96% dos ninhos mal sucedidos nos
anos de 2003, 2004, 2005 e 2006, respectivamente.
Tabela 1. Sucesso reprodutivo de E. chiriquensis durante os quatro anos de estudo na
ESECAE. O percentual de sucesso foi calculado pelo método de exposição logística
(Shaffer 2004).
Sucesso
Ano Nº de ninhos
N %
2003 100 33 30,5
2004 44 11 11,3
2005 147 23 6,5
2006 262 53 10,9
77
RELAÇÃO ENTRE PREDAÇÃO E DISPONIBILIDADE DE NINHOS
Houve diferença entre os melhores modelos a cada ano segundo o Critério de
Informação de Akaike (AIC) (Tabela 2). O tempo de duas semanas de atraso na
resposta do predador foi o modelo melhor ajustado aos dados do primeiro (2003) e
terceiro anos de estudo (2005). No entanto, em 2005 o modelo que considerou três
semanas de atraso no tempo de resposta do predador também apresentou potencial
para explicar a variação na sobrevivência diária dos ninhos, visto que teve ΔAIC
c
menor que dois (1,81). Mesmo assim, segundo o w-AIC
c
, os modelos melhores
ajustados foram 4,2 vezes (2003) e 2,5 vezes (2005) melhor explicativos que os
próximos modelos na ordem de ajustamento. A resposta imediata do predador à
densidade dos ninhos foi o modelo mais bem ajustado aos dados para o segundo ano
de estudo (2004) (Tabela 2). Este modelo foi substancialmente mais explicativo que o
segundo modelo, dado que teve AIC
c
baixo (ΔAIC
c
= 4,99) e foi cerca de 12 vezes
melhor explicativo que o segundo modelo. O efeito quadrático da data para explicar a
variação na sobrevivência diária dos ninhos foi o melhor modelo explicativo para o
quarto ano (2006) (Tabela 2). Nenhum outro modelo apresentou potencial semelhante
para explicar a variação nos dados, visto os altos valores do ΔAIC
c
(> 3,8) dos demais
modelos e a alta proporção de explicação do primeiro modelo (6,5 vezes mais
explicativo que o segundo). O modelo constante não foi capaz de explicar a variação
nos dados em nenhum dos anos, o que demonstra que os melhores modelos
considerados pelas análises são adequados para explicar a variação na estimativa de
predação diária dos ninhos.
A taxa de predação dos ninhos de E. chiriquensis aumentou em função do
aumento da abundância de seus ninhos em três dos quatro anos de estudo e foi
independente da abundância de ninhos em um dos anos. O teste de significância feito
78
a posteriori nos modelos melhor ajustados mostrou que a relação entre a sobrevivência
diária dos ninhos e os fatores testados foi significativa (2003, χ
2
= 12,82, p < 0,001;
2004, χ
2
= 7,76, p = 0,005; 2005, χ
2
= 13,26, p < 0,001; 2006, χ
2
11,09, p = 0,004). Para
os modelos em que o risco de predação variou em função da abundância de ninhos, a
predação diária tendeu a aumentar conforme aumentou o número de ninhos (Figura 1).
79
Tabela 2. Resultado da seleção de modelos apresentando os cinco modelos
candidatos utilizados para estimar a sobrevivência diária dos ninhos de E. chiriquensis
na ESECAE a cada ano (2003 a 2006). Log
e
(L) é o valor máximo da função log
probabilidade, AIC
c
é o critério de informação de Akaike, ΔAIC
c
é a diferença entre o
AIC
c
do modelo melhor ajustado e o AIC
c
do modelo em questão e w-AIC
c
reflete o
apoio de um modelo em relação aos outros.
Modelos* Log
e
(L)
Nº de
parâmetros
AIC
c
ΔAIC
c
w-AIC
c
2003
timelag2 -227,1 2 458,3 0,00 0,80
timelag3 -228,6 2 461,2 2,91 0,19
constante -233,6 1 469,1 10,82 0,00
timelag0 -232,7 2 469,3 11,05 0,00
timelag1 -233,3 2 470,6 12,28 0,00
data -233,5 2 471,1 12,78 0,00
data
2
-233,4 3 472,9 14,58 0,00
2004
timelag0 -94,3 2 192,7 0,00 0,790
timelag2 -96,8 2 197,7 4,99 0,065
constante -98,2 1 198,4 5,74 0,045
data -97,6 2 199,2 6,46 0,031
timelag3 -97,6 2 199,3 6,57 0,030
data
2
-96,9 3 199,8 7,14 0,022
timelag1 -98,1 2 200,3 7,62 0,017
2005
timelag2 -342,8 2 689,6 0,00 0,54
timelag3 -343,7 2 691,4 1,81 0,22
data
2
-342,9 3 691,8 2,21 0,18
timelag1 -345,3 2 694,6 5,07 0,04
constante -348,4 1 698,7 9,14 0,01
data -347,9 2 699,7 10,16 0,00
timelag0 -348,3 2 700,7 11,12 0,00
2006
data
2
-729,7 3 1465,5 0,00 0,78
data -732,6 2 1469,3 3,80 0,12
timelag3 -733,8 2 1471,6 6,15 0,04
constante -735,3 1 1472,5 7,08 0,02
timelag1 -734,3 2 1472,6 7,17 0,02
timelag2 -734,4 2 1472,9 7,42 0,02
timelag0 -735,1 2 1474,1 8,66 0,01
* timelag-0 considera que a resposta do predador à densidade de ninhos de E. chiriquensis foi imediata;
timelag-1 considera que a resposta do predador à densidade de ninhos teve atraso de uma semana;
timelag-2 considera que a resposta do predador à densidade de ninhos teve atraso de duas semanas;
timelag-3 considera que a resposta do predador à densidade de ninhos teve atraso de três semanas;
data considera que a estimativa diária de predação varia linearmente; data
2
considera que a estimativa
diária de predação oscila segundo uma função quadrática e;
constante assume que a sobrevivência
diária é constante ao longo do ano.
80
IMPREVISIBILIDADE NO RISCO DE PREDAÇÃO
Entre os quatro anos de estudo o risco de predação variou ao longo da estação
reprodutiva (Figura 2). Nos dois anos (2003 e 2005) em que houve dois picos de
abundância de ninhos, a curva da predação diária oscilou com dois picos ao longo da
estação reprodutiva, enquanto em 2004 houve apenas um pico de abundância e de
predação de ninhos (Figura 2). Apesar do primeiro pico de 2005 e o pico de 2004
parecerem coincidentes, em pelo menos 50% do período reprodutivo não houve
coincidência entre as curvas de predação diária. Em 2006, o risco de predação tendeu
a ser menor no meio da estação reprodutiva, sendo oposto ao observado nos anos em
que houve relação entre o risco de predação e a abundância de ninhos (Figura 2).
Portanto, o risco de predação foi imprevisível e difícil de ser acessado pelas aves
dentro da estação reprodutiva. Em dois dos anos (2003 e 2005), os indivíduos que
iniciaram a reprodução mais cedo tiveram ninhos com maiores estimativas de
sobrevivência diária (Figura 2). Porém, o aumento rápido na abundância de ninhos no
início da estação reprodutiva pode resultar em resposta imediata do predador, assim
como em 2004. Além disso, altas taxas de predação podem ocorrer no início da
estação independente da abundância de ninhos, como ocorreu em 2006 (Figura 2).
Estes fatores podem tornar o risco de predação também alto no início do período
reprodutivo.
81
0
0.01
0.02
0.03
0.04
0.05
0.06
0.07
0.08
0.09
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22
Proporção Diária de Predação
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
0.14
0.16
0.18
0.2
0 4 8 1216202428323640
Abundância Diária de Ninhos
Proporção Diária de Predação
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
0.12
0.14
0.16
0.18
0 2 4 6 8 10 12 14 16
Proporção Diária de Predação
2003
Y = 4,054 - 0,074 X
χ
2
= 12,823, p < 0,001
2004
Y = 3,69 – 0,124 X
χ
2
= 7,764, p < 0,005
2005
Y = 3,174 – 0,041 X
χ
2
= 13,260, p < 0,001
Figura 1. Proporção diária de predação em função da abundância diária de ninhos de
E. chiriquensis representada nos três anos (2003 a 2005) em que a resposta funcional
do predador foi significativa.
82
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130
Número de Ninho
s
0
0.05
0.1
0.15
0.2
Estimativa de Predação Diária
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130
Número de Ninho
s
0
0.05
0.1
0.15
0.2
Estimativa de Predação Diária
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130
Número de Ninho
s
0
0.05
0.1
0.15
0.2
Estimativa de Predação Diária
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
30 40 50 60 70 80 90 100 110 120 130
Data Numérica
Número de Ninho
s
0
0.05
0.1
0.15
0.2
Estimativa de Predação Diária
2003
2005
2004
2006
Figura 2. Número absoluto de ninhos de E. chiriquensis (linha contínua) e estimativa de
predação diária (linha tracejada) na ESECAE ao longo das estações reprodutivas de
2003 a 2006. Dados mostram a variação na estimativa de predação quando esta foi
dependente da densidade de ninhos de E. chiriquensis (2003 a 2005) e quando foi
independente (2006).
83
DISCUSSÃO
MECANISMO DENSIDADE DEPENDENTE DE REGULAÇÃO DO RISCO DE PREDAÇÃO
A predação foi a principal causa do insucesso dos ninhos de E. chiriquensis
durante as quatro estações reprodutivas estudadas. Portanto, é possível que para E.
chiriquensis seja válida a hipótese de que esta interação represente uma importante
fonte de seleção natural capaz de influenciar a expressão de estratégias reprodutivas
(Ricklefs 1969, Martin 1995). A alta taxa de predação foi semelhante à de várias
espécies tropicais (Oniki 1979, Martin 1993, Aguilar et al. 2000, Robinson et al. 2000,
Duca & Marini 2005). Na área de estudo, a taxa de predação também foi o principal
fator de perda de ninhos para outros passeriformes tais como Suiriri affinis (Lopes &
Marini 2005), S. islerorum (Lopes & Marini 2005, França 2008), Neothraupis fasciata
(Duca 2007) e Cypsnagra hirundinacea (Santos 2008), o que mostra que não é uma
interação restrita a E. chiriquensis e ocorre de forma abrangente entre outras espécies
de passeriformes locais. Estes estudos mostram que, assim como para outras áreas
tropicais, a predação no Cerrado estudado é um importante fator causador de
mortalidade de ninhos de passeriformes.
Este estudo sugere que a predação de ninhos de E. chiriquensis ocorre devido a
uma resposta funcional do predador, pois a predação está diretamente relacionada à
abundância de seus ninhos. Isto porque os ninhos de E. chiriquensis não estão
disponíveis durante todo o ano e os predadores devem direcionar seu forrageamento
de forma a incluir ninhos na sua dieta durante o período reprodutivo de E. chiriquensis
e outras espécies. Nos demais meses do ano, os predadores se alimentam de outros
tipos de presas. Esta capacidade que os predadores tem de mudar sua presa de
acordo com a abundância das mesmas, é uma resposta comportamental primordial nas
84
respostas do tipo funcional (Anderson & Erlinger 1977, Pyke et al. 1977, Korpimaki
1987). Outra evidência de que a resposta dos predadores à abundância de ninhos de
E. chiriquensis é do tipo funcional, é a ocorrência de predadores de ninho generalistas
na área. Este tipo de predador é oportunista e consome o alimento local e
temporalmente mais abundante (Solomon 1949, Hanski et al. 1991, Schmidt & Brown
1996, Schmidt & Whelan 1999, Roos 2002, Schauber et al. 2004). Alguns predadores
de ninhos naturais registrados na ESECAE foram gambás (Didelphis sp.), cachorro
doméstico (Canis familiaris), roedores e répteis (como cobras e lagartos), além de aves
(França 2005, França et al. em preparação). Destes predadores, as aves
(principalmente Cyanocorax cristatellus) parecem ser os mais importantes em número
de ninhos predados (França 2005, França et al. em preparação). A maioria destes
predadores é considerada generalista (Hanski et al. 1991, Schmidt & Whelan 1998,
Schmidt & Whelan 1999, Schauber et al. 2004), sendo assim, capazes de responder de
forma comportamental à disponibilidade de seu alimento.
Os resultados deste estudo não permitem avaliar a existência de resposta
numérica dos predadores, visto que não se conhece o quanto a abundância de ninhos
de E. chiriquensis pode afetar aspectos da sobrevivência e reprodução do predador. No
entanto, provavelmente o curto período reprodutivo de E. chiriquensis (3 meses) é
insuficiente para causar efeitos numéricos na população de predadores ao longo da
estação reprodutiva. Por outro lado, como os conteúdos de ninho podem ser usados
para alimentar as proles dos predadores, então, os anos de maior abundância de
ninhos possivelmente resultem em maior sucesso reprodutivo dos predadores e em
aumento populacional dos predadores no ano seguinte.
Este estudo aparenta ser o primeiro a registrar variação do efeito dependente da
densidade entre anos para o mesmo sistema predador-presa. A forma variada como se
expressou a relação dependente da densidade entre o risco de predação e a
85
abundância de ninhos de E. chiriquensis, e mesmo a ausência deste mecanismo em
uma estação reprodutiva, não foi observada em outros estudos que avaliaram
regulação densidade-dependente em sistemas predador-presa (e.g. Reitsma 1992,
Schmidt & Whelan 1999, Roos 2002). O atraso na dependência da densidade é difícil
de ser demonstrado em sistemas naturais e é mais bem compreendido para situações
em que há uma resposta numérica do predador à densidade de presas (Begon et al.
2007). Possivelmente, a imprevisibilidade na intensidade e a forma como varia a
interação predador-presa indicam que outros fatores ambientais afetem os predadores.
Os predadores podem responder à abundância e distribuição de outros recursos
alternativos durante a estação reprodutiva (Holling 1965, Hassell 1978, van Baalen et
al. 2001). Em adição, os predadores podem ocorrer em baixa abundância durante anos
de alta mortalidade ou baixa fecundidade associadas a outros fatores ambientais que
não sejam a abundância de ninhos. Mais estudos são necessários para que sejam
definidos os papéis que outras interações entre o predador e seu ambiente exercem
sobre a interação predador-ninho de E. chiriquensis.
IMPREVISIBILIDADE NO RISCO DE PREDAÇÃO
No presente estudo, a predação de ninhos de E. chiriquensis foi dependente da
abundância de seus ninhos. Em comunidades nas quais os predadores respondem à
abundância dos ninhos, provavelmente aves com maior densidade de ninhos não
consigam evitar períodos de alta taxa de predação (Reitsma 1992, Major et al. 1994,
Schmidt & Whelan 1999, Roos 2002, Gunnarsson & Elmberg 2008). De forma geral,
predadores de ninhos são generalistas (Holling 1959, Korpimaki 1986, Korpimaki 1988,
Mitchell & Brown 1990, Sonerud 1992, Sutherland 1996, White et al. 1996, Skalski &
Gilliam 2001), os quais têm a capacidade de avaliar e responder à alta abundância de
86
presas, além de trocar sua dieta por recursos localmente abundantes (Solomon 1949,
Lack 1968, Hanski et al. 1991, Marini 1997, Roos 2002, Schauber et al. 2004). Neste
caso, as espécies que nidificam em abundância, assim como E. chiriquensis, servem
como sinal para indicar ao predador a alta disponibilidade de um dado tipo de alimento
e para indicar o momento certo de alterar a dieta para recursos mais abundantes (e.g.
Miller et al. 2006). Como os ninhos de E. chiriquensis são os mais abundantes na área
de estudo (62% do total de ninhos encontrados), então ao invés de E. chiriquensis
responder temporalmente à variação na taxa de predação, os predadores é que
parecem responder à abundância de seus ninhos.
A variação anual na forma como o predador interagiu com a abundância de
ninhos, tornou o risco de predação imprevisível tanto entre anos quanto ao longo da
estação reprodutiva. Isto pode inviabilizar que uma resposta imediata de E. chiriquensis
ao risco de predação resulte em maior sucesso reprodutivo. Em algumas espécies de
aves, os indivíduos são capazes de responder de forma imediata ao risco de predação
e com isto mudar sua estratégia reprodutiva (Ghalambor & Martin 2001, Ghalambor &
Martin 2002, Fontaine & Martin 2006). O risco imediato de predação não foi um sinal
confiável para E. chiriquensis avaliar a chance de sucesso de suas ninhadas. Isto
porque variou temporalmente entre estações reprodutivas, ao longo de cada estação
reprodutiva e mesmo ao longo do ciclo de desenvolvimento de um ninho. Nesta área de
estudo, a grande oscilação temporal no risco de predação, possivelmente, impede que
os indivíduos de E. chiriquensis percebam qualquer tendência no risco de predação
com muita antecedência e tomem decisões que venham a se refletir no seu período
reprodutivo.
A imprevisibilidade no risco de predação, juntamente com a interação
dependente da densidade entre a abundância de ninhos de E. chiriquensis e o risco de
predação, podem impedir que qualquer pressão seletiva da predação interfira no
87
período reprodutivo de E. chiriquensis. Portanto, a hipótese de que a atividade
reprodutiva dos indivíduos deve ocorrer de forma a evitar períodos de alto risco de
predação (Morton 1971, Armstrong & Pyke 1991, Sieving 1992, Kleindorfer & Hoi 1997)
não mostrou-se válida para E. chiriquensis no local em que ocorreu este estudo. Outros
estudos mostraram que mesmo a predação sendo o principal agente causador de
mortalidade de ninhos de aves, a reprodução sazonal não é uma estratégia para evitar
períodos de altas taxas de predação (Major et al. 1994) e que variações no período
reprodutivo podem ser melhor explicadas por variações climáticas do que por variações
no risco de predação (Preston & Rotenberry 2006).
Poucos estudos avaliaram a importância da predação para a determinação do
período reprodutivo em aves (Wiklund 1984, Major et al. 1994, Young 1994), mesmo a
predação sendo a principal causa de mortalidade de ninhos (Ricklefs 1969, Martin
1993). Aparentemente este é o primeiro estudo deste tipo para uma espécie
neotropical. Assim sendo, é um raro caso no qual é documentada tanto a ocorrência de
um mecanismo de regulação dependente da densidade envolvendo ninhos naturais de
aves quanto a relação entre o período reprodutivo e o risco de predação de ninhos
naturais.
88
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97
CONCLUSÕES FINAIS
A janela reprodutiva de E. chiriquensis foi delimitada pela atividade migratória e
não por fatores ambientais diretamente relacionados ao hábitat reprodutivo. Como a
data de chegada de E. chiriquensis foi fixa entre anos, então a janela reprodutiva da
espécie ficou restrita a aproximadamente 4,4 meses. Este período é considerado curto
para aves tropicais, contrariando assim a idéia de que aves que vivem em menores
latitudes possuem mais tempo para decidir o momento certo para iniciar a reprodução
do que aves que habitam altas latitudes. Portanto, o estudo aqui apresentado
demonstrou que um período migratório fixo associado a um período reprodutivo curto
também pode ocorrer em regiões tropicais.
A data de início e, em menor proporção, a data de fim da reprodução (período de
postura de ovos) de E. chiriquensis foi flexível entre os cinco anos de estudo, mesmo
que a janela reprodutiva tenha sido fixa. Espécies sazonais, assim como E.
chiriquensis, normalmente não alteram sua janela reprodutiva, apenas ajustam o início
da nidificação às melhores condições ambientais. Para E. chiriquensis, o ajuste no
início do período reprodutivo esteve relacionado a uma menor variação nas
temperaturas máximas e mínimas ao longo do dia e/ou aumento da umidade relativa do
ar. A temperatura é normalmente um dos sinais de curto prazo usados por aves de
zonas temperadas e a precipitação e/ou disponibilidade de alimento são usados por
espécies tropicais. Portanto, a resposta de E. chiriquensis a um sinal de curto prazo se
assemelha mais àquelas encontradas em aves de regiões temperadas do que às de
florestas tropicais úmidas já estudadas. O fim da postura de ovos foi mais fixo que o
início e nenhum fator climático mostrou potencial de ajustá-lo. Possivelmente, o fim da
reprodução está ligado a fatores endógenos ou, ainda, a sinais de longa duração (e.g.
98
fotoperíodo) percebidos ao longo do tempo de permanência de E. chiriquensis na área
reprodutiva.
Apesar da predação ser o principal fator causador de insucesso dos ninhos de E.
chiriquensis, é improvável que a espécie regule seu período reprodutivo (período de
postura de ovos) em função do risco de predação. Isto porque a predação de ninhos de
E. chiriquensis foi dependente da abundância de seus próprios ninhos. Normalmente,
as espécies com maior densidade de ninhos não conseguem evitar períodos de alta
taxa de predação quando os predadores de ninhos respondem à abundância de suas
presas. Como os ninhos de E. chiriquensis são os mais abundantes na área de estudo,
então ao invés de E. chiriquensis responder temporalmente à variação na taxa de
predação, os predadores é que parecem responder à abundância de seus ninhos. Além
disso, a variação anual na forma como o predador interagiu com a abundância de
ninhos tornou o risco de predação imprevisível tanto entre anos quanto ao longo da
estação reprodutiva. Isto pode inviabilizar que uma resposta imediata de E. chiriquensis
ao risco de predação resulte em maior sucesso reprodutivo. A imprevisibilidade no risco
de predação, juntamente com a interação entre a abundância de ninhos de E.
chiriquensis e o risco de predação, pode impedir que qualquer pressão seletiva da
predação interfira no período reprodutivo de E. chiriquensis. Portanto, E. chiriquensis
parece ser uma espécie com janela reprodutiva curta e inflexível delimitada pela
atividade migratória. Além disso, apesar das restrições no tempo de ocorrência na área
reprodutiva, a espécie pode ajustar o início da reprodução a variações locais do tempo
(ex. precipitação, temperatura). A predação de ninhos, mesmo sendo o principal fator
causador de mortalidade, aparentemente não exerce pressão seletiva de ajuste do
período reprodutivo de E. chiriquensis.
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