( PDF ) Parasitóides, bruquídeos e plantas hospedeiras: riqueza de espécie espacial em escala local

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UNESP - UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

CAMPUS DE BOTUCATU

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

Parasitóides, Bruquídeos e Plantas Hospedeiras:

Riqueza de Espécies e Dinâmica Espacial em Escala Local

Ligia Maria da Silva Rodrigues

Dissertação apresentada ao Instituto

de Biociências, Campus de Botucatu,

UNESP, para obtenção do título de

Mestre em Ciências Biológicas

(Botânica), AC: Morfologia e

Diversidade Vegetal

BOTUCATU - SP

- 2008 -

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UNESP - UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

CAMPUS DE BOTUCATU

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

Parasitóides, Bruquídeos e Plantas Hospedeiras:

Riqueza de Espécies e Dinâmica Espacial em Escala Local

Ligia Maria da Silva Rodrigues

Marcelo Nogueira Rossi

- orientador -

Dissertação apresentada ao

Instituto de Biociências,

Campus de Botucatu, UNESP,

para obtenção do título de

Mestre em Ciências Biológicas

(Botânica), AC: Morfologia e

Diversidade Vegetal

BOTUCATU - SP

- 2008 -

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FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉCNICA DE AQUISIÇÃO E TRATAMENTO DA

INFORMAÇÃO

DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP

BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: SELMA MARIA DE JESUS

Rodrigues, Lígia Maria da Silva.

Parasitóides, bruquídeos e plantas hospedeiras: riqueza de espécie espacial

em escala local / Lígia Maria da Silva Rodrigues. – Botucatu : [s.n.], 2008.

Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto de

Biociências, Botucatu, 2008

Orientador: Marcelo Nogueira Rossi

1. Botânica 2. Plantas - Parasito 3. Ecologia vegetal

Palavras-chave: Bruchidae; Dinâmica espacial; Interações tróficas; Mimosa

bimucronata; Predação de sementes; Riqueza de espécies;

Dedicatória:

“Aos meus Pais, Sérgio e Elisabeth,

por serem a base de minha vida

e de meus conhecimentos. Amo vocês!”

Agradecimentos

• À Deus pela Vida, pela sabedoria, pela saúde, pelas alegrias e dificuldades que

coloca em minha vida... Por sempre guiar meus passos.

• À minha família: meus Pais, meu irmão e familiares. Por todo amor e todo

carinho que tem por mim. Por sempre apoiarem e respeitarem minhas decisões.

Por estarem sempre presentes em minha vida, em todos os momentos!

• Ao Prof. Dr. Marcelo Nogueira Rossi pela orientação, pelas oportunidades

acadêmicas proporcionadas, oportunidades de ampliar meus conhecimentos, e

trilhar caminhos em minha profissão.

• À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo – FAPESP, pelo

auxílio financeiro para o desenvolvimento deste projeto de pesquisa (Proc. Nº

06/58173-4).

• Às amigas de República: Letícia (Bagúio), Luciana (Capitu), Milena e Paula

(Sedada), pela amizade e companheirismo durante todos esses anos de

convivência, algumas por muito tempo (muito!), outras menos tempo, mas todas

importantes em minha vida, cada uma a sua maneira, por estarem presentes nos

momentos felizes e nas dificuldades e também pelas ajudas quando fez-se

necessário.

• Às minhas sempre amigas de Jaú, Francely, Cíntia, Marcela, Mariana, Carol e

Mônica, pela grande amizade e carinho mesmo que à distância.

• Aos companheiros do Laboratório de Ecologia de Interações Tróficas: Carol,

Débora, Luciana (Capitu), Marcos (Funga), Paula (Sedada) e agregados

(Jéferson, Gabriela e Isabela) e do Departamento de Botânica: Clívia

(Tchuchuca), Letícia (Bagúio), Milena e Natália, pela amizade e pela

colaboração nos trabalhos, pelas idas e vindas de Jaú, pelas lindas filhas para

encantar nosso Lab... E também pelos momentos de descontração!

• Aos amigos de graduação, XXXVII turma de Ciências Biológicas – licenciatura,

pela amizade construída durante cinco anos de convivência diária e que continua

até hoje.

iii

• Aos funcionários do Departamento de Ciências Florestais da Faculdade de

Ciências Agronômicas da UNESP de Botucatu, Dicão (Aparecido) e Edson e à

Profª. Drª. Renata Batista Fonseca, pelo auxílio nas coletas na “Mata da Bica”.

• Ao Dr. Valmir Antonio Costa e Drª Zuleide A. Ramiro, do Instituto Biológico

de Campinas, pela identificação dos parasitóides coletados, e pelo estágio

realizado. Também à Profª. Drª. Angélica Maria Penteado-Dias (da UFSCar),

pela identificação dos gêneros da família Braconidae.

• À Profª Drª Cibele Stramare Ribeiro-Costa, pela identificação das espécies de

Bruchidae.

• A SABESP por permitir as coletas em Mimosa bimucronata em sua

propriedade.

• Ao Luciano Nardini Gomes, da Faculdade de Ciências Agronômicas da UNESP

de Botucatu, pelo auxílio no mapeamento dos ramos de Mimosa bimucronata.

• À Milena Galhardo Borguini e Profª Drª Giuseppina P. P. Lima pela realização

das análises bioquímicas.

• E também a todos que de alguma forma me apoiaram ou colaboraram durante o

desenvolvimento deste trabalho.

Muito Obrigada!!!

Índice

Resumo Geral ........................................................................................................ 1

Resumo ..................................................................................................................... 2

Abstract ....................................................................................................................

Introdução Geral e Revisão Bibliográfica ............................................................ 6

Introdução Geral e Revisão Bibliográfica ................................................................ 7

Influência da qualidade da planta em interações tróficas ....................................

Interação hospedeiro-parasitóide .........................................................................

Padrão espacial do parasitismo e dependência de densidade espacial ................

Spatial Analysis by Distance IndicEs (SADIE) ………………………………...

Biologia da família Bruchidae .............................................................................

• O gênero Acanthoscelides ............................................................................

• Interação entre Acanthoscelides e parasitóides ............................................

Especificidade entre bruquídeos e plantas hospedeiras .......................................

Sistema de Estudo ...............................................................................................

Objetivo Geral ........................................................................................................ 21

Objetivos Específicos .............................................................................................. 21

Referências Bibliográficas .....................................................................................

Capítulo 1: Dinâmica Espacial Tritrófica entre Acanthoscelides schrankiae Horn

1873 (Coleoptera: Bruchidae), seus parasitóides e Mimosa bimucronata (DC.)

Kuntze (Fabaceae: Mimosoideae) ............................................................................

Resumo ..................................................................................................................... 30

Abstract .................................................................................................................... 31

1. Introdução .....................................................................................................

2. Objetivos ......................................................................................................

3. Material e Métodos ......................................................................................

4. Resultados ....................................................................................................

5. Discussão ......................................................................................................

6. Conclusões ...................................................................................................

7. Referências Bibliográficas ...........................................................................

Capítulo 2 : Riqueza de Espécies de Bruquídeos e suas Plantas Hospedeiras em

um Fragmento de Floresta Estacional Semidecidual ...............................................

Resumo ..................................................................................................................... 73

Abstract .................................................................................................................... 74

1. Introdução ....................................................................................................

2. Objetivos ......................................................................................................

3. Material e Métodos .......................................................................................

4. Resultados e Discussão ................................................................................

5. Conclusões ...................................................................................................

6. Referências Bibliográficas ...........................................................................

Considerações Finais .............................................................................................. 95

Considerações Finais ................................................................................................ 96

Resumo Geral

PARASITÓIDES, BRUQUÍDEOS E PLANTAS HOSPEDEIRAS: RIQUEZA DE

ESPÉCIES E DINÂMICA ESPACIAL EM ESCALA LOCAL. 2008. 97P.

DISSERTAÇÃO (MESTRADO) – INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, UNESP –

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA, BOTUCATU.

RESUMO – O presente estudo foi dividido em duas partes. A primeira parte (capítulo

1) teve como objetivo avaliar se as características nutricionais dos frutos de Mimosa

bimucronata influenciam a formação dos padrões de distribuição espacial de

Acanthoscelides schrankie e seus parasitóides, os quais por sua vez podem determinar

os padrões de dependência de densidade espacial na interação hospedeiro-parasitóide.

Ramos em frutificação foram marcados e coletas quinzenais de frutos foram feitas em

2006 e 2007. Após a emergência dos insetos, análises nutricionais dos frutos de cada

ano foram feitas (teor de água, nitrogênio e fenóis). Tanto A. schrankiae como seus

parasitóides apresentaram estrutura espacial bem definida apenas durante o ano de 2007.

Foram observados padrões independentes, inversamente dependentes e diretamente

dependentes da densidade espacial, dependendo do momento de observação.

Associações espaço-temporal significativas com e sem atraso de tempo entre bruquídeos

e parasitóides, e entre bruquídeos e a porcentagem de parasitismo foram observadas.

Associações espaciais mais intensas foram observadas sem atraso de tempo. Portanto, as

populações de bruquídeos e parasitóides foram dinamicamente acopladas, mas tal

padrão foi dependente do ano de observação. Constatou-se uma dissociação espacial

significativa das populações de bruquídeos e parasitóides com os conteúdos de fenóis

dos frutos, ou seja, a forte associação entre bruquídeos e parasitóides ocorreu em ramos

com menor concentração de compostos fenólicos, o que pode ter contribuído para a

formação dos padrões espaciais observados. Associações espaciais significativas não

foram observadas entre as populações de bruquídeos e parasitóides com os respectivos

teores de água e nitrogênio. Na segunda parte (capítulo 2) investigou-se a riqueza de

espécies de bruquídeos e de suas plantas hospedeiras em um fragmento de floresta

estacional semidecidual denominado “Mata da Bica”, localizado no município de

Botucatu, SP. Coletas mensais de frutos de plantas potencialmente hospedeiras de

bruquídeos foram feitas durante um ano (Abril/2007- Março/2008), acompanhando-se a

fenologia reprodutiva das mesmas. Após a coleta, a emergência dos bruquídeos foi

observada em laboratório. As plantas selecionadas tiveram seu pico de frutificação nos

meses de julho, agosto e setembro de 2007. Foi observada a emergência de um total de

1041 bruquídeos em cinco espécies de plantas, Bauhinia forficata, Leucaena

leucocephala, Lonchocarpus muehlbergianus, Peltophorum dubium e Senna obtusifolia,

e possivelmente de cada espécie de planta ocorreu a emergência de uma espécie de

bruquídeo. A espécie que apresentou maior número de bruquídeos emergindo se seus

frutos foi L. leucocephala. Testes de germinação em L. leucocephala demonstraram que

estas sementes não germinaram após serem consumidas pelas larvas do bruquídeo, não

resistindo ao dano.

Palavras-chave: Bruchidae; ecologia espacial; interações tri-tróficas; qualidade da

planta; Mimosa bimucronata; predação de sementes; riqueza de espécies.

PARASITOIDS, BRUCHIDS AND HOST PLANTS: SPECIES RICHNESS AND

SPATIAL DYNAMICS AT LOCAL SCALE. 2008. 97P. M.SC. THESIS –

BIOSCIENCES INSTITUTE, UNESP – SÃO PAULO STATE UNIVERSITY,

BOTUCATU.

ABSTRACT – This study was divided into two parts. The objective of the first part

(chapter 1) was to investigate whether fruit quality of Mimosa bimucronata plants

influenced the spatial distribution patterns of Acanthoscelides schrankie and its

parasitoids, which in turn would determine spatial density dependent patterns of host-

parasitoid interactions. Branches were previously selected and fruits were collected at

each fifteen days in years 2006 and 2007. After emergence of all insects, nutritional

analyses of fruits were carried out for each year (water, nitrogen and phenolic contents).

A. schrankiae and its parasitoids presented well defined spatial structure only in 2007.

Independent, inversely density dependent and directly density dependent spatial patterns

were verified; however, such patterns depended of the moment of observation.

Significant spatio-temporal associations with and without time lags were observed

between bruchids and its parasitoids and also between bruchids and the percentage of

parasitism. The most significant spatial associations were verified without time lags.

Therefore, bruchid and parasitoid populations were dynamically coupled, but these

patterns were dependent of the year of observation. Significant spatial dissociations

were verified between phenolic contents of M. bimucronata fruits and bruchid and

parasitoid populations; therefore, significant spatial associations between bruchids and

their parasitoids occurred on branches with lower concentrations of phenolic

compounds, which may have determined the observed spatial patterns in the field.

Significant spatial associations were not observed between bruchid and parasitoid

populations and the water and nitrogen contents. In the second part (chapter 2), the

species richness of bruchids and their host plants was investigated in a semi-deciduous

forest fragment named as “Mata da Bica” (Botucatu-SP). Fruits were monthly collected

for a year (April/2007- March/2008) from plants considered as potential hosts for

bruchids, and the reproductive phenology was recorded. After sampling, bruchid

emergence was recorded in the laboratory. Most plants presented highest fructification

on July, August and Sptember of 2007. It was observed 1041 bruchids emerging from

fruits from five plant species, Bauhinia forficata, Leucaena leucocephala,

Lonchocarpus muehlbergianus, Peltophorum dubium and Senna obtusifolia, and

probably one bruchid species emerged from one plant species. L. leucocephala

presented the highest number of bruchids emerging from its fruits. Germination tests on

L. leucocephala showed that predated seeds did not germinate after being attacked by

bruchid larvae, not resisting to damage.

Key-words: Bruchidae; spatial ecology; tri-trophic interactions; plant quality; Mimosa

bimucronata; seed predation; species richness.

Introdução Geral

Revisão Bibliográfica

Introdução Geral e Revisão Bibliográfica

Os vegetais por serem a base das cadeias alimentares são amplamente

explorados por diversos organismos em busca de alimento. O consumo de parte de uma

planta ou de toda a planta é chamado de herbivoria (Stiling, 1999). A herbivoria é uma

interação que na maioria dos casos não leva o vegetal à morte, mas quando o herbívoro

acaba causando a morte da planta, esta pode ser considerada uma predação (Ricklefs,

2003).

As sementes são estruturas de extrema importância aos vegetais, pois através

delas que é garantida a permanência e dispersão das espécies no ambiente, porém com

muita freqüência as sementes são predadas por animais, vertebrados ou invertebrados,

podendo ocorrer antes ou depois de sua dispersão no ambiente. O consumo das

sementes produzidas pelos vegetais é considerado uma predação, pois o predador é

beneficiado pelo consumo do outro organismo sendo que este organismo é levado à

morte (Townsend et al., 2006). A granivoria descreve a interação entre plantas e

animais, denominados granívoros ou predadores de sementes (Crawley, 2000; Hulme &

Benkman, 2002). O consumo de suas sementes pode afetar diretamente as plantas

principalmente quando ocorre na fase de pré-dispersão, onde a predação pode ter efeito

prejudicial sobre cada planta (indivíduo) ou sobre a densidade das plantas atacadas

(Begon et al., 2007).

As plantas podem ter suas sementes predadas principalmente por insetos

pertencentes às ordens: Diptera, Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera (Janzen,

1971). Na ordem Coleoptera, podemos destacar a família Bruchidae, representada por

importantes predadores de sementes, principalmente de leguminosas (Southgate, 1979).

Muitos dos insetos que atacam sementes, inclusive os da família Bruchidae, sofrem, por

sua vez, altas taxas de ataque por parasitóides formando sistemas tritróficos bastante

complexos e interessantes (Crawley, 2000).

Pouco é conhecido sobre a dinâmica temporal entre insetos predadores de

sementes e suas populações de plantas hospedeiras e a fauna destes predadores também

é pouco conhecida, o que torna bastante importante o estudo de sistemas tróficos que

envolvam bruquídeos predadores de sementes. No presente trabalho estudou-se um

sistema tritrófico composto pela planta Mimosa bimucronata, um predador da família

Bruchidae (Acanthoscelides schrankiae), e seus parasitóides. E também sistemas

envolvendo plantas de um fragmento de floresta semidecidual e bruquídeos predadores

de suas sementes.

Influência da qualidade da planta em interações tróficas

Alguns elementos são considerados essenciais para o desenvolvimento de um

vegetal, pois sua ausência pode impedir a planta de completar seu ciclo de vida ou suas

reações fisiológicas. Dentre estes elementos essenciais estão os minerais, que podem ser

classificados como macronutrientes ou micronutrientes, dependendo da concentração no

tecido vegetal. O nitrogênio, por exemplo, é considerado um macronutriente (Taiz &

Zeiger, 2006). Os insetos, como todos os animais, necessitam de alimento para seu

desenvolvimento, no caso dos insetos herbívoros, este é obtido através das plantas. Se

uma planta possui um maior valor nutricional, melhor será o desenvolvimento do

herbívoro, mas nem sempre a quantidade de nutrientes disponível na planta é a

necessária para um ótimo desenvolvimento do herbívoro. Neste caso, o

desenvolvimento tende a ser comprometido, podendo resultar numa diminuição do

tamanho corporal (Schoonhoven et al., 2005).

Este valor nutricional da planta para o inseto é determinado principalmente pelo

conteúdo de nitrogênio, uma vez que a eficiência de crescimento do inseto está

intimamente relacionada com o conteúdo deste composto na planta. Isso se justifica

pelo fato do nitrogênio ser constituinte das proteínas e estas estão presentes na estrutura

básica dos insetos, em seus tecidos e no tegumento (Schoonhoven et al., 2005).

Plantas hospedeiras de alta qualidade podem indiretamente aumentar o

desempenho dos insetos no terceiro nível trófico via insetos herbívoros, o que seria um

efeito tipo “bottom-up”, ou seja, melhor qualidade da planta pode aumentar a qualidade

nutricional do inseto herbívoro, melhorando o desempenho dos insetos parasitóides;

efeitos oriundos dos parasitóides afetando níveis tróficos inferiores também podem ser

observados, e seriam do tipo “top-down” (Roininem et al., 1996; Stiling & Rossi, 1997;

Teder & Tammaru, 2002; Hunter, 2003; Stiling & Moon, 2005). Por exemplo, o estudo

desenvolvido por Lill et al. (2002) no Canadá demonstrou que o parasitismo em

espécies de Lepidoptera é fortemente dependente da planta hospedeira, uma vez que as

taxas de parasitismo das lagartas variaram dependendo da planta hospedeira utilizada.

Entretanto, Kagata & Ohgushi (2006) atentam também para a necessidade de medidas

da qualidade dos insetos herbívoros para confirmação do quanto a qualidade da planta

pode afetar os níveis superiores.

O terceiro nível trófico também pode ser afetado quando as plantas possuem um

baixo conteúdo de nitrogênio. Nestas plantas os insetos geralmente necessitam de uma

quantidade maior de alimento e de maior tempo de consumo do que em plantas

contendo maior nível de nitrogênio (Schoonhoven et al., 2005). Estas plantas de baixa

qualidade nutricional podem afetar adversamente o desenvolvimento larval e a fase

adulta do inseto, pois o inseto tem a necessidade de alimentar-se mais para atingir a fase

adulta, causando um maior dano à planta ou aumentando a sua exposição a predadores e

parasitóides (slow-growth, high-mortality hypothesis) (Clancy & Price, 1987; Lill &

Marquis, 2001; Awmack & Leather, 2002; Cornelissen & Stiling, 2006).

Variações na qualidade do recurso ao longo de um gradiente de habitat podem

gerar padrões heterogêneos com relação ao grau de utilização dos recursos pelos insetos

herbívoros podendo, inclusive, influenciar a dinâmica espacial das interações

hospedeiro-parasitóides (Hunter, 2003).

Além dos nutrientes essenciais ao seu desenvolvimento, os vegetais produzem

alguns compostos orgânicos que parecem não ter função direta no crescimento e

desenvolvimento do vegetal. Estas substâncias de certa forma podem agir como

compostos de defesa para o vegetal e são conhecidas como metabólitos secundários

(Taiz & Zeiger, 2006). Os taninos são compostos secundários (aleloquímicos tóxicos)

encontrados nas plantas que geralmente diminuem o valor nutricional de uma planta,

pois as proteínas ligadas aos taninos não são degradadas pelas enzimas no trato

digestivo. Além disso, se ligados a proteínas solúveis produzem co-polímeros

insolúveis, ou ainda, podem ligar-se a ácidos nucléicos e polissacarídeos, impedindo a

função fisiológica dos mesmos, podendo desta forma afetar significativamente o

desenvolvimento dos insetos herbívoros (Schoonhoven et al., 2005). Por afetarem os

insetos herbívoros, os metabólitos secundários também podem promover alterações nas

populações dos níveis tróficos superiores, como verificado por Harvey et al. (2003),

sendo um exemplo de força tipo “bottom-up”.

Apesar de tanto a escolha como a qualidade da planta afetar a suscetibilidade dos

insetos herbívoros a seus inimigos naturais, acredita-se que as forças “bottom-up”

(base-topo) e “top-down” (topo-base) sejam complementares nos ecossistemas (Stiling

& Rossi, 1997; Schoonhoven et al., 2005). Ou seja, a qualidade da planta pode afetar o

desenvolvimento dos herbívoros e seus inimigos naturais e vice-versa.

Interação hospedeiro-parasitóide

A interação hospedeiro-parasitóide pode ser determinante para a regulação das

populações dos produtores, bem como dos insetos hospedeiros (Price, 1997).

Parasitóides estão entre os animais mais abundantes e ocorrem principalmente nas

ordens Diptera e Hymenoptera (Hassell, 2000). Os parasitóides podem ser definidos

como insetos que necessitam de apenas um hospedeiro para alimentar-se durante sua

vida, levando este indivíduo à morte; mas apesar de alimentar-se apenas de um

indivíduo durante a vida, os adultos (de vida livre) podem ser responsáveis pela morte

de diversos indivíduos ao depositarem seus ovos em vários hospedeiros que nutrirão sua

progênie (Price, 1997; Hassell, 2000). As fêmeas adultas depositam seus ovos

próximos, sobre ou dentro do corpo do hospedeiro (um ovo ou mais por hospedeiro), e

na maioria das vezes a postura é feita num estágio imaturo do hospedeiro (Hassell,

2000).

A dinâmica da interação hospedeiro-parasitóide não pode ser entendida sem ser

considerado o papel da planta no sistema e também das variações que esta planta possa

ter, sejam elas variações morfológicas, bioquímicas, genotípicas, e que podem vir a

afetar esta dinâmica (Price & Clancy, 1986); compreender a dinâmica da interação

hospedeiro-parasitóide envolve também o entendimento da ação de forças do tipo

“bottom-up” (base-topo) e “top-down” (topo-base) nos sistemas (Stiling & Rossi, 1997;

Moon & Stiling, 2002; Moon & Stiling, 2005).

Os estudos das relações hospedeiro-parasitóide têm sido estimulados, pois são de

grande importância para programas de controle biológico de pragas, procurando

identificar e quantificar os atributos necessários para aprimorar o uso dos parasitóides

como agentes de controle biológico. Além disso, parasitóides são ideais no estudo de

dinâmica populacional, pois possibilitam o desenvolvimento de modelos populacionais

relativamente simples. Isto ocorre principalmente porque somente as fêmeas adultas

procuram pelo hospedeiro e, quando este é encontrado, já ocorre a oviposição (Hassell,

2000). De fato a aplicação de modelos matemáticos pode servir de suporte para um

melhor entendimento das dinâmicas hospedeiro-parasitoide em condições de campo,

mostrando, por exemplo, como a heterogeneidade do habitat pode afetar a dinâmica

destas populações, identificando assim os tipos de heterogeneidade que contribuem para

a regulação populacional (Hassell & Pacala, 1990).

Ainda, segundo Hassell (2000) o entendimento da dinâmica populacional

hospedeiro-parasitóide vem principalmente de modelos que levam em conta a interação

entre duas ou três espécies apenas, o que corresponde a alguns exemplos que ocorrem

no campo e a alguns clássicos modelos de controle biológico. Mas em ambientes

naturais a grande maioria dos insetos é atacada por mais de uma espécie de parasitóide

que por sua vez atacam mais de uma espécie de hospedeiro, o que mostra que teias

tróficas complexas são comuns em interações hospedeiro-parasitóide.

Padrão espacial do parasitismo e dependência de densidade espacial

Sabe-se que as populações de insetos apresentam flutuações em tamanho, e este

fato tem gerado diversas especulações sobre quais fatores limitam o tamanho destas

populações, principalmente em insetos herbívoros. Hairston et al. (1960) argumentaram

que os herbívoros raramente consomem todos os recursos disponíveis (“o mundo é

verde”), portanto, suas populações devem ser limitadas pelos inimigos naturais, e não

pela abundância de recursos. No entanto, diversos estudos têm demonstrado que as

populações de insetos herbívoros podem ser limitadas tanto pelo tipo de recurso

disponível (forças do tipo ‘bottom-up’), como pela ação de inimigos naturais (forças do

tipo ‘top-down’) (Roininem et al., 1996; Hunter et al., 1997; Stiling & Rossi, 1997).

Dentre os inimigos naturais mais importantes dos insetos herbívoros estão os

parasitóides e diversos estudos de campo têm demonstrando que os parasitóides são

capazes de influenciar a dinâmica populacional de seus hospedeiros (Murdoch et al.,

1989; Gould et al., 1990; Turchin, 1990; Berryman, 1996).

As conseqüências do parasitismo para a dinâmica populacional dos hospedeiros

dependem da resposta dos parasitóides às variações nas densidades populacionais dos

hospedeiros dentro de um contexto espacial e temporal (Teder et al., 2000). Dentro de

um contexto espacial, alguns parasitóides gastam um maior tempo, e conseqüentemente

se agregam, em áreas (patches) com maiores densidades de hospedeiros. Quando

relações positivas e negativas entre as taxas de parasitismo e as densidades do

hospedeiro são encontradas entre diferentes patches, têm-se os padrões de parasitismo

diretamente dependentes e inversamente dependentes da densidade espacial,

respectivamente. Caso a interação hospedeiro-parasitóide não esteja relacionada

espacialmente, tem-se um padrão de parasitismo independente da densidade espacial

(Hassell, 2000). Royama (1992) define dependência e independência da densidade da

seguinte maneira: “Qualquer atributo de um fator ecológico – seja este a medida de seu

estado físico (ex. nível de temperatura ou densidade populacional) ou seu efeito em um

dado parâmetro populacional (ex. nascimento, morte ou taxa de dispersão) – é dito

dependente da densidade se este for correlacionado com a densidade populacional do

animal em questão. Caso contrário, é dito independente da densidade.”

O padrão de parasitismo diretamente dependente da densidade tem grande

importância como efeito “estabilizador” das populações dos hospedeiros, pois podem

reduzir suas flutuações populacionais (Walde & Murdoch, 1988; Stewart-Oaten &

Murdoch, 1990; Stiling, 1999). No entanto, o padrão de parasitismo inversamente

dependente da densidade espacial (no qual o parasitismo é intenso em patches de baixa

densidade do hospedeiro), que freqüentemente ocorre em condições naturais, também

pode promover estabilidade nas populações dos hospedeiros (Hassell, 1984). Roland

(1994) e Teder et al. (2000) sugeriram que mesmo quando os parasitóides não agem de

forma diretamente dependente da densidade, estes podem promover altas taxas de

mortalidade em certos patches, permitindo a regulação populacional dos hospedeiros

por outros fatores dependentes da densidade.

Apesar dos avanços teóricos e empíricos, a importância da dependência de

densidade (espacial e temporal) em promover estabilidade nas populações hospedeiras é

uma questão que gera discussões, onde certamente mais estudos em condições de

campo, envolvendo diversas espécies de parasitóides, são necessários.

Spatial Analysis by Distance IndicEs (SADIE)

Diversos métodos de análise de padrões espaciais têm sido desenvolvidos, uma

vez que ecologistas procuram por estes padrões para explicar processos que ocorrem em

condições naturais; portanto, a estrutura espacial pode, por exemplo, servir de indicativo

da ocorrência de diferentes forças de interações intra ou interespecíficas (Perry &

Dixon, 2002; Fortin & Dale, 2005). O “Spacial Analysis by Distance IndicEs” (SADIE)

é um método de análise espacial desenvolvido para medir padrões espaciais e analisar

dados ecológicos espacialmente referenciados que possam ser mapeados num plano

Cartesiano (onde as coordenadas x e y dos pontos de coleta são conhecidas) (Perry

1995, Perry et al., 1999; Xu & Madden, 2004). Este método compara arranjos espaciais

de determinada amostra com outros arranjos derivados desta, que seriam aqueles onde

os indivíduos encontrar-se-iam agrupados, distribuídos de maneira uniforme ou

arranjados de forma aleatória (Perry, 1995). O método SADIE identifica áreas de

agregação nos chamados ‘patch’ (áreas de alta densidade) ou ‘gap’ (áreas de baixa

densidade) clusters, atribuindo um índice que quantifica o grau que o valor amostrado

em determinado local contribui para a agregação (Winder et al., 2001; Fortin & Dale,

2005). Também apresenta a vantagem de melhorar a base intuitiva quando comparado

com a matemática tradicional, mais abstrata, e utiliza toda a informação espacial

apresentada por determinada amostra (Perry, 1996a, b).

O SADIE diferencia-se da Geoestatística tradicional, pois, em contraste com a

abordagem da Geoestatística que utiliza correlogramas, o SADIE destina-se a situações

nas quais os indivíduos estão distribuídos em ‘patches’ discretos, com limites bem

definidos, e não em ‘patches’ contínuos no espaço. E também, tem seu enfoque na

medida e teste do padrão espacial, e não na estimativa de densidade de áreas não

amostradas, o que ocorre na Geoestatística (Winder et al., 2001; Xu & Madden, 2004).

No SADIE, para qualquer amostragem, é calculada a distância mínima que o indivíduo

teria que mover-se para atingir um padrão extremo, por exemplo, a regularidade

(distância para a regularidade). Essa distância é denominada D, e é comparada com o

valor esperado de mudanças aleatórias do indivíduo na amostra, chamado E

, obtendo-

se desta forma um índice de agregação I

, que é D/E

. Os valores de I

podem indicar

agregação (I

>1), arranjos uniformes (I

<1) ou aleatoriedade (I

=1) (Perry, 1996a, b;

Perry et al., 1999; Perry & Dixon, 2002).

Os índices de agregação mencionados também podem ser utilizados para

determinar o grau de associação espacial entre populações provenientes de duas

espécies. Portanto, extensões do método SADIE têm sido desenvolvidas com este

objetivo. Uma extensão deste método propõe a estimativa de um novo índice X, o qual

quantifica a associação espacial local entre diferentes populações baseando-se na

similaridade entre os índices de agregação (Winder et al., 2001). Através deste novo

índice, é observado se as duas populações estão positivamente associadas

espacialmente, negativamente associadas, ou ocorrem ao acaso umas às outras. No

entanto, o grau de associação entre duas populações é melhor estimado se as populações

forem amostradas ao longo do tempo, observando-se então a evolução de suas estruturas

espaciais (Winder et al., 2001; Perry & Dixon, 2002).

Um importante estudo de Veldtman & McGeoch (2004) que quantificou a

dependência de densidade espacial entre um inseto herbívoro e seus parasitóides,

comparando os resultados do SADIE com métodos tradicionais baseados em análises de

regressão, mostrou que a utilização do método SADIE e a estimativa do índice X podem

identificar a dependência da densidade espacial com maior freqüência, inclusive, em

casos onde outros métodos não determinariam esta dependência de densidade,

mostrando uma alternativa de análise superior aos métodos tradicionais, com profundas

implicações na compreensão da regulação das populações e capaz também de

incorporar dados biológicos espaciais muito relevantes. Fato este que corrobora para a

utilização do SADIE no estudo de interações entre bruquídeos e parasitóides.

Biologia da família Bruchidae

A reprodução de uma planta pode ser afetada pela predação de suas sementes

(Gurevitch et al., 2002). Entre os predadores de sementes encontramos insetos de

diversas famílias da ordem Coleoptera, nesta ordem destacam-se aqueles pertencentes à

família Bruchidae, importantes predadores de sementes, principalmente de leguminosas

(Southgate, 1979).

A família Bruchidae é um grupo monofilético, composta por aproximadamente

1700 espécies descritas e 66 gêneros; 42 destes gêneros encontram-se no Continente

Americano, sendo o restante encontrado no velho mundo. Esta família é dividida

atualmente em 6 subfamílias: Bruchinae (esta com 42 gêneros, sendo Acanthoscelides

pertencente a esta subfamília), Amblycerinae, Pachymerinae, Eubaptinae, Kytorhininae

e Rhaebinae (Southgate, 1979; Romero-Napoles, 2002). A maior parte das espécies de

bruquídeos (80%) pertence à subfamília Bruchinae, 10% Amblycerinae, 9%

Pachymerinae e o restante (1%) pertence as demais subfamílias (Johnson & Romero,

2004).

Pelo fato de suas larvas alimentarem-se exclusivamente de sementes, atacando

principalmente o embrião, algumas espécies desta família são consideradas grandes

pragas, pois algumas destas sementes são de grande importância econômica, ou

utilizadas na alimentação humana (Southgate, 1979; Romero-Napoles, 2002). Podem

ser consideradas pragas primárias quando atacam sementes de grande importância e

quando uma única espécie de Bruchidae ataca sementes pertencentes a mais de uma

espécie vegetal; ou pragas secundárias, quando atacam sementes de importância menor

ou regional (Romero-Napoles, 2002). Os bruquídeos também podem atacar espécies

florestais, atuando na regulação de populações naturais, ou então espécies daninhas,

neste caso podendo inclusive atuar como agentes de controle biológico (Southgate,

1979; Romero-Napoles, 2002). Para o emprego de bruquídeos como agentes de controle

biológico é necessário, no entanto, conhecer todos os aspectos de seu ciclo de vida,

principalmente a maneira de encontrar seu hospedeiro, o que determina a escolha por

este hospedeiro e se ele possui uma ou mais espécies de plantas hospedeiras (Southgate,

1979).

Pouco se conhece a respeito do desenvolvimento dos bruquídeos que consomem

espécies florestais ou de pouca importância econômica, já que o estudo de seu ciclo

biológico é bastante dificultado pelo fato de suas larvas se desenvolverem no interior

das sementes. A larva de um bruquídeo pode desenvolver-se em apenas uma semente ou

pode alimentar-se de mais de uma semente durante seu desenvolvimento, dependendo

da espécie (Ribeiro-Costa, 1998). Sabe-se que na fase adulta, os bruquídeos possuem

apenas função reprodutiva, alimentam-se apenas de pólen, néctar ou não se alimentam

(Romero-Napoles, 2002).

Os bruquídeos podem apresentar diferentes modos de postura: algumas espécies

ovipõem nos frutos presos à planta (78%), outras ovipõem em sementes expostas, mas

com os frutos ainda na planta (em fendas ou em frutos parcialmente deiscentes), ou

ainda ovipõem em sementes livres no substrato. A planta pode ser infestada em apenas

uma destas três condições ou até mesmo pelas três condições ao mesmo tempo,

dependendo da espécie, ou espécies, de bruquídeo que a ataca. Ao que parece, o

comportamento primitivo dos bruquídeos provavelmente foi o de ovipor sobre os frutos,

com as larvas penetrando através de sua parede para se alimentarem das sementes. No

entanto, como a evolução dos frutos foi direcionada para a dispersão das sementes e,

possivelmente, fuga da predação por bruquídeos, estes desenvolveram outras maneiras

para suas larvas se alimentarem de sementes, através dos diversos modos de postura

(Johnson & Romero, 2004). O tipo de comportamento de oviposição em espécies de

bruquídeos pode ser uma maneira utilizada para sobrepor as barreiras impostas pela

planta hospedeira contra seu ataque, ou mesmo uma estratégia para prevenir a

mortalidade de seus ovos pela ação de inimigos naturais, como os parasitóides (Ribeiro-

Costa & Costa, 2002).

• O gênero Acanthoscelides

O gênero Acanthoscelides é um dos maiores gêneros de bruquídeos presente na

região Neotropical (Johnson, 1981), possuindo cerca de 300 espécies descritas e muitas

espécies ainda não descobertas, principalmente na porção sul da América do Sul, região

ainda pouco estudada, pois a maioria dos estudos envolvendo Acanthoscelides é com

espécies presentes na América do Norte, Central e norte da América do Sul (Kergoat et

al., 2005). Das espécies descritas, a maioria apresenta oligifagia ou monofagia (Johnson

1983, 1989, 1990), desenvolvendo-se principalmente em Fabaceae: Faboidae – 100

espécies aproximadamente, Mimosoideae – 35 espécies e Cesalpinoideae – 6 espécies.

Uma minoria desenvolve-se em espécies não pertencentes às Leguminosas, como

Malvaceae (40 espécies), Onagraceae (uma espécie), Rhamnaceae (uma espécie) e

Cistaceae (uma espécie) (Kergoat et al., 2005; Alvarez et al., 2006). Acanthoscelides

associados a Subfamília Mimosoideae predominantemente alimentam-se em três

gêneros, denominados Acacia, Albizia e Mimosa (Kergoat et al., 2005). Segundo

Johnson & Romero (2004), Acanthoscelides é o gênero com o maior número de

espécies no Novo Mundo e se alimenta de sementes de 11 famílias. Ainda, segundo

estes autores, os adultos ovipõem em frutos presos à planta, ou então em frutos

parcialmente deiscentes, mas segundo Parsons & Credland (2003) em A. obtectus, praga

típica de sementes armazenadas, as fêmeas podem vir a colocar seus ovos soltos, entre

as sementes. Algo semelhante ocorre com A. longescutus que também não adere seus

ovos às vagens. As fêmeas, ao invés disto, depositam seus ovos em fendas presentes nas

vagens de Prosopis L., como observado por Johnson & Siemens (1997).

Acanthoscelides schrankiae (Horn) 1873 alimenta-se de sementes de 12 espécies

de plantas, 10 espécies de Mimosa, Acacia picachensis e Schrankia paucijuga (Jesus

Romero Nápoles, comunicação pessoal) e pode ser encontrado nas Bahamas, Equador,

Estados Unidos, México, Republica Dominicana, Venezuela e Brasil, porém, pouco é

conhecido a respeito desta espécie, sendo que o primeiro relato de A. schrankiae

predando sementes de Mimosa bimucronata foi realizado por Silva et al. (2007), no

qual os autores registraram a presença de apenas um ovo por semente, o que sugere que

a primeira larva a atingir a semente, previne que outras larvas venham a atingir os

cotilédones, e registraram também uma alta porcentagem de predação das sementes no

mês de abril.

• Interação entre Acanthoscelides e parasitóides

Os bruquídeos são atacados por parasitóides pertencentes às famílias de

Himenoptera e Diptera em todas as fases de seu desenvolvimento, desde o ovo, fase

extremamente vulnerável ao ataque dos parasitóides, até a fase de pupa (Southgate,

1979).

Estudo realizado por Schmale et al. (2002) na Colômbia com a espécie

Phaseolus vulgaris L. (feijão), mostrou que esta espécie é bastante atacada por

Acanthoscelides obtectus e este por sua vez é parasitado por Horismenus ashmeadii.

Apesar de promover uma redução na densidade populacional do bruquídeo em

condições de campo, este parasitóide não foi eficaz em condições de armazenamento

dos grãos, fato este que mostra que o parasitóide não foi eficiente como agente de

controle biológico de A. obtectus. Outro estudo, no entanto, mostrou que um controle

integrado dos bruquídeos A. obtectus e Zabrotes subfasciatus, ambos pragas de P.

vulgaris, deve combinar a resistência da semente às pragas com a ação do parasitóide

Dinarmus basalis para se tornar mais efetivo (Schmale et al., 2003).

Silva et al. (2007) observaram a presença Horismenus sp. (Hymenoptera:

Eulophidae) parasitando A. schrankiae em sementes de M. bimucronata. Parasitóides da

espécie Horismenus sp. foram também encontrados por Ribeiro-Costa (1998)

parasitando Amblycerus submaculatus e Sennius bondari em sementes de Senna alata

(Caesalpinaceae).

Estudos a respeito das interações entre Acanthoscelides e seus parasitóides ainda

são escassos, os quais se concentram principalmente em levantamentos de fauna (Tuda

et al., 2001; Lale & Igwebuike, 2002; Hansson et al., 2004) e em controle populacional

(Schmale et al., 2001, 2002, 2003, 2005), sendo que estudos que investigam padrões de

parasitismo em populações de Acanthoscelides ainda são ausentes.

Especificidade entre bruquídeos e plantas hospedeiras

Os insetos da família Bruchidae têm como hospedeiras, principalmente, plantas

da família Fabaceae sendo, das 1200 espécies hospedeiras de bruquídeos que se tem

registro, 900 pertencem à Fabaceae (Southgate, 1979; Romero-Napoles, 2002). Em

geral, uma espécie de bruquídeo está relacionada com uma única planta hospedeira,

esta, porém, podendo ser hospedeira de mais espécies de bruquídeos (Southgate, 1979;

Lorea-Barocio et al., 2006). Acredita-se que esta forte associação com as leguminosas

implique em uma ligação comportamental ou bioquímica (Southgate, 1979).

Janzen (1980) estudou a especificidade de ataque de coleópteros predadores de

sementes em uma floresta tropical na Costa Rica. Após 13 anos de coletas de frutos em

aproximadamente 957 espécies de dicotiledôneas, 110 espécies de bruquídeos

emergiram em laboratório. Aproximadamente 100 espécies de plantas tiveram seus

frutos e sementes atacados, e a maioria das espécies de besouros (75%) estava associada

a apenas uma espécie de planta, mostrando a grande especificidade com relação ao

ataque dos frutos. Quando os besouros foram encontrados alimentando-se em mais de

uma espécie de planta, estas espécies, salvo algumas exceções, estavam proximamente

relacionadas. O estudo veio mostrar que a especificidade da maioria dos predadores de

sementes é de grande importância no entendimento do impacto destes animais na

riqueza e distribuição das espécies de plantas.

Em geral, a maior parte dos bruquídeos apresenta comportamento oligófago,

alguns são monófagos, e apenas a minoria apresenta polifagia. Os que se alimentam de

diversas espécies ou gêneros de plantas apresentam uma ampla distribuição geográfica

se comparado com os bruquídeos que se alimentam em uma ou poucas plantas

hospedeiras (Romero-Napoles, 2002). Portanto, ao que parece os bruquídeos são, em

sua maioria, altamente específicos com relação às plantas hospedeiras, tendo

desenvolvido adaptações para evitar as diversas defesas das plantas. Tais padrões de co-

evolução acabam por impedir que as plantas excluam por completo os predadores de

suas sementes (Center & Johnson, 1974).

Quando bruquídeos tornam-se adaptados a determinados tipos de hospedeiros,

aos seus compostos secundários, por exemplo, pode ocorrer de eles tornarem-se

adaptados a outras plantas proximamente relacionadas (quimicamente semelhantes)

(Kergoat et al., 2005; Alvarez et al., 2006). Tal adaptação pode também levar a “trocas

de hospedeiros” quando plantas geneticamente distante compartilham de compostos

secundários semelhantes (Alvarez et al., 2006). Espécies do gênero Acanthoscelides

desenvolveram habilidades de se alimentar em sementes consideradas tóxicas, sendo

associados a plantas hospedeiras específicas e representam um bom modelo de estudo

de radiações adaptativas (Kergoat et al., 2005; Alvarez et al., 2006).

Johnson & Siemens (1992) sugerem que estudos direcionados ao conhecimento

da riqueza de espécies de bruquídeos e suas plantas hospedeiras na América do Sul,

podem colaborar para o entendimento dos padrões biogeográficos do Novo Mundo,

possibilitando testes de hipóteses relacionadas à distribuição das plantas e animais em

amplas escalas.

Sistema de estudo

Fabaceae é uma família de distribuição cosmopolita, representando uma das

maiores famílias de Angiospermas, com cerca de 650 gêneros e 18000 espécies, muitas

de valor econômico (utilizadas na alimentação, madeira, arborização urbana, adubação

verde). A família Fabaceae apresenta-se dividida em três subfamílias, Faboideae,

Caesalpinoideae e Mimosoideae, segundo a classificação APGII (Souza & Lorenzi,

2005). Presente na subfamília Mimosoideae, o gênero Mimosa é um dos mais

conhecidos das leguminosas, por sua grande difusão nos países de clima quente e por ter

dado origem a um dos principais subgrupos da família (Marchiori, 1993).

Popularmente conhecida como Maricá, Mimosa bimucronata (DC.) Kuntze

(Fabaceae: Mimosoideae) é uma planta perene, arbórea, altamente ramificada e

espinhenta. Chega a atingir de 4 a 8 metros de altura e sua propagação se dá por meio de

suas sementes. Nativa do Brasil, M. bimucronata ocorre em Mata Atlântica e está

amplamente distribuída em todo o país. Na região Sudeste ela é cultivada e utilizada

para a formação de cerca - viva, pela presença de espinhos e ampla cobertura de seus

ramos. É uma planta invasora que pode formar grandes infestações em áreas de

pastagens devido ao seu alto poder de reprodução, preferindo os locais de alta umidade

ou beira de cursos d’água (Lorenzi, 2000).

M. bimucronata apresenta importância econômica devido ao grande poder

calorífero da madeira, empregada na produção de lenha e carvão, e devido a sua

excelência apícola, pela abundante floração estival (Marchiori, 1993; Lorenzi, 2000).

Além disso, apresenta destacada função ecológica, por ser espécie pioneira na sucessão

florestal (Marchiori, 1993). Em estudo realizado por Bruel (2006) com o

reflorestamento da Floresta Atlântica no litoral do Paraná, mostrou que M. bimucronata

apresentou alta taxa de sobrevivência, e se sobressaiu apresentando taxas de

crescimento relativo muito superior às demais espécies. Faz-se referência também à sua

utilização como planta medicinal, sendo a infusão dos brotos eficaz no combate à asma

pura, à bronquite asmática e às febres intermitentes (Burkart, 1979).

M. bimucronata apresenta flores pequenas reunidas em glomérulos esféricos

que, por sua vez, reúnem-se em grandes panículas de cor branca que se destacam nas

folhagens. Os grãos de pólen encontram-se reunidos em políades compostas por oito

grãos de pólen. Acredita-se que estas políades confiram vantagem seletiva para a

reprodução, pois se apenas uma delas alcançar a superfície estigmática, todos os óvulos

dentro do ovário podem ser fertilizados (Silva, 2006).

O padrão de floração e frutificação da espécie é anual, com pico de floração de

novembro a início de março. As inflorescências de M. bimucronata são do tipo escova,

e a disposição das flores permite o acesso aos recursos florais a uma ampla variedade de

visitantes, o que caracteriza uma estratégia generalista para a polinização (Silva, 2006).

Silva (2006) observou visitas de insetos das ordens Hymenoptera, Diptera e Coleoptera,

mas apenas abelhas Apis mellifera e Bombus (cf.) morio são os polinizadores efetivos

de M. bimucronata, considerando os demais visitantes polinizadores eventuais. No

entanto, mais estudos sobre visitantes florais em M. bimucronata são necessários.

Durante a fenofase de frutificação, de março a setembro, as sementes de M.

bimucronata são intensamente predadas por A. schrankiae (Silva et al., 2007).

No entanto existem poucos estudos sobre a ecologia de A. schrankiae

(Rodrigues, 2006; Kestring, 2007; Silva et al., 2007; Tomaz et al., 2007; Menezes,

2008) e o fato das sementes de M. bimucronata serem intensamente predadas por A.

schrankiae, os quais por sua vez estão sujeitos à elevadas taxas de parasitismo, torna

este um sistema muito interessante e apropriado para o estudo de interações tróficas.

Além disso, segundo Jesus Romero-Napoles (comunicação pessoal), cerca de 40 a 50%

das espécies de plantas hospedeiras de bruquídeos ainda são desconhecidas no Novo

Mundo, reforçando assim a necessidade de estudos direcionados ao conhecimento da

fauna de bruquídeos e suas respectivas plantas hospedeiras em florestas da América do

Sul. Desta maneira, o objetivo geral e os objetivos específicos do presente estudo, são

apresentados a seguir.

Objetivo Geral

O presente estudo teve como objetivo geral determinar o padrão de distribuição

espacial de A. schrankiae e seus parasitóides, bem como quantificar o padrão espacial

do parasitismo, utilizando-se métodos de análise de dados espaciais, correlacionando

tais padrões de distribuição com as características nutricionais dos frutos de M.

bimucronata. O presente estudo também objetivou investigar a riqueza de espécies de

bruquídeos e de suas plantas hospedeiras em um fragmento de floresta estacional

semidecidual.

Objetivos Específicos

1) Através de um método de análise espacial (SADIE), objetivou-se determinar o

padrão de distribuição espacial dos bruquídeos, dos seus parasitóides e da taxa de

parasitismo;

2) Quantificar padrões de parasitismo independentes, inversamente dependentes e

diretamente dependentes da densidade espacial através da determinação da

associação espacial (extensão do método SADIE) entre os índices de agregação dos

bruquídeos e da porcentagem de parasitismo;

3) Estudar a evolução da estrutura espacial das populações de bruquídeos e parasitóides

e do padrão espacial do parasitismo ao longo do tempo;

4) Correlacionar os padrões de distribuição com as características nutricionais dos

frutos de M. bimucronata;

5) Verificar se as populações de bruquídeos e parasitóides estão acopladas

espacialmente, investigando-se a dinâmica espaço-temporal dos índices de

associação espacial, com e sem atraso de tempo (Time lags);

6) Investigar a riqueza de espécies de bruquídeos e de suas plantas hospedeiras em um

fragmento de floresta estacional semidecidual e quantificar os níveis de danos

causados pelos bruquídeos.

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Capítulo 1

“ Dinâmica Espacial Tritrófica entre

Acanthoscelides schrankiae

Horn 1873 (Coleoptera: Bruchidae), seus parasitóides e

Mimosa bimucronata

(DC.) Kuntze (Fabaceae: Mimosoideae) “

Capítulo 1

“Dinâmica Espacial Tritrófica entre Acanthoscelides schrankiae Horn 1873

(Coleoptera: Bruchidae), seus parasitóides e Mimosa bimucronata (DC.) Kuntze

(Fabaceae: Mimosoideae)”

Resumo –

O presente estudo teve como objetivo avaliar se as características nutricionais dos frutos

de Mimosa bimucronata influenciam a formação dos padrões de distribuição espacial de

Acanthoscelides schrankie e seus parasitóides, os quais por sua vez podem determinar

os padrões de dependência de densidade espacial na interação hospedeiro-parasitóide.

Ramos em frutificação foram marcados em plantas previamente selecionadas e coletas

quinzenais de frutos foram feitas em 2006 e 2007. No laboratório, os frutos foram

individualizados, identificando-se ramo e planta de origem e data de coleta, onde

aguardou-se a emergência dos bruquídeos e parasitóides. Após a emergência dos

insetos, análises nutricionais dos frutos de cada ano foram feitas (teor de água,

nitrogênio e fenóis). A emergência de bruquídeos e parasitóides dos frutos de M.

bimucronata foi mais intensa nos meses de abril e maio, tanto em 2006 como em 2007,

e sete famílias de parasitóides foram observadas. Tanto A. schrankiae como seus

parasitóides apresentaram estrutura espacial bem definida apenas durante o ano de 2007.

Durante o ano de 2006, as populações destes insetos apresentaram um padrão de

distribuição aleatória. Foram observados padrões independentes, inversamente

dependentes e diretamente dependentes da densidade espacial, dependendo do momento

de observação. Associações espaço-temporal significativas com e sem atraso de tempo

entre bruquídeos e parasitóides e entre bruquídeos e a porcentagem de parasitismo

foram observadas. Associações espaciais mais intensas foram observadas sem atraso de

tempo para bruquídeos e parasitóides. As associações espaciais com atraso de tempo

foram raras no ano de 2006, mas mais intensas no ano de 2007, tanto para o número de

parasitóides como para a taxa de parasitismo. Portanto as populações de bruquídeos e

parasitóides foram dinamicamente acopladas, mas tal padrão foi dependente do ano de

observação. Para a associação espacial entre as características nutricionais dos frutos de

M. bimucronata e as populações de bruquídeos e parasitóides, constatou-se uma

dissociação espacial significativa, ou seja, foi observada uma sobreposição significativa

dos patch clusters das populações de bruquídeos e parasitóides com os gap clusters dos

conteúdos de fenóis, ou seja, a forte associação entre bruquídeos e parasitóides ocorreu

em ramos com menor concentração de compostos fenólicos, o que pode ter contribuído

para a formação dos padrões espaciais observados. Associações espaciais significativas

não foram observadas entre as populações de bruquídeos e parasitóides com os

respectivos teores de água e nitrogênio.

Palavras-chave: Interações tri-tróficas; ecologia espacial; SADIE; qualidade da planta;

dependência de densidade; Mimosa bimucronata; Bruchidae.

“Tri-trophic spatial dynamics among Acanthoscelides schrankiae Horn 1873

(Coleoptera: Bruchidae), its parasitoids and Mimosa bimucronata (DC.) Kuntze

(Fabaceae: Mimosoideae)”

Abstract –

The objective of this study was to investigate whether fruit quality of Mimosa

bimucronata plants influenced the spatial distribution patterns of Acanthoscelides

schrankie and its parasitoids, which in turn would determine spatial density dependet

patterns of host-parasitoid interactions. Branches were previously selected and fruits

were collected at each fifteen days in years 2006 and 2007. In the laboratory, fruits were

individualized with identification of branches, plants and data of samples, and the

emergence of bruchids and parasitoids was recorded periodically. After emergence of

all insects, nutritional analyses of fruits were carried out for each year (water, nitrogen

and phenolic contents). The emergence of bruchids and parasitoids from M.

bimucronata fruits were higher on April and May for both years, and seven families of

parasitoids were observed. A. schrankiae and its parasitoids presented well defined

spatial structure only in 2007, and in 2006 populations of both groups presented random

distribution patterns. Independent, inversely density dependent and directly density

dependent spatial patterns were verified; however, such patterns depended of the

moment of observation. Significant spatio-temporal associations with and without time

lags were observed between bruchids and its parasitoids and also between bruchids and

the percentage of parasitism. For bruchid and parasitoid interactions the most significant

spatial associations were verified without time lags. Spatial associations with time lags

were rarely observed for the year 2006, but such analyses were more significant for the

year 2007 considering both parasitoid numbers and parasitism rates. Therefore, bruchid

and parasitoid populations were dynamically coupled, but these patterns were dependent

of the year of observation. Significant spatial dissociations were verified between

phenolic contents of M. bimucronata fruits and bruchid and parasitoid populations, with

overlapping of patch and gap clusters. Therefore, significant spatial associations

between bruchids and their parasitoids occurred on branches with lower concentrations

of phenolic compounds, which may have determined the observed spatial patterns in the

field. Significant spatial associations were not observed between bruchid and parasitoid

populations and the water and nitrogen contents.

Key-words: Tri-trophic interactions; spatial ecology; SADIE; plant quality; density

dependence; Mimosa bimucronata; Bruchidae.

1. Introdução

A abundância e distribuição das espécies podem ser determinadas pela

combinação de diversos fatores, tais como, recursos disponíveis e força e tipo de

interações populacionais, como predação e parasitismo. Desta forma, tais fatores podem

afetar significativamente os padrões de organização dos indivíduos no espaço,

determinando os padrões de distribuição espacial (Townsend et al., 2006).

A dependência de densidade interespecífica ocorre quando o número de

indivíduos de um dado nível trófico, por exemplo, de predadores ou parasitóides, é

afetado pela variação na população da presa ou hospedeiro. Quando estas variações

populacionais não são significativas, o processo é considerado independente da

densidade (Price, 1997; Hassell, 2000). Acredita-se que os mecanismos dependentes da

densidade ocorrem com freqüência na natureza, sendo, portanto, importantes para a

regulação das populações (Turchin, 1990, 1995).

Dentro de um contexto espacial, os parasitóides podem gastar mais tempo

procurando por hospedeiros em ‘patches’ com altas densidades, tendendo a se

agregarem em tais ‘patches’, podendo resultar em um padrão de parasitismo diretamente

dependente da densidade espacial caso as taxas de parasitismo aumentem com a

densidade hospedeira por ‘patch’. Quando ocorre o oposto, ou seja, quando as taxa de

parasitismo diminuem com a densidade hospedeira por patch, o padrão de parasitismo é

inversamente dependente da densidade espacial, e este padrão pode ocorrer mesmo

quando os parasitóides agregam-se em ‘patches’ de alta densidade de hospedeiros.

Quando os parasitóides não respondem às variações das densidades locais do

hospedeiro, tem-se o padrão de parasitismo independente da densidade espacial

(Hassell, 2000).

Modelos de ataque diretamente dependentes da densidade espacial assumem,

portanto, que os predadores (parasitóides) se agregarão em locais onde suas presas estão

agregadas, logo, o risco de ataque ao ‘patch’ é dependente da densidade da presa

naquele local (Walde & Murdoch, 1988; Hassell, 2000). Padrões de dependência de

densidade espacial provenientes de ataques de parasitóides em populações de

hospedeiros podem ter efeito estabilizador (Walde & Murdoch, 1988), apesar de que o

padrão de parasitismo inversamente dependente da densidade espacial também pode

promover estabilidade nas populações dos hospedeiros (Hassell, 1984).

A dependência de densidade nem sempre é detectada em estudos de curto prazo,

sendo muitas vezes verificada apenas em estudos que envolvam muitas gerações

(Hassell et al., 1989; Woiwod & Hanski, 1992). Dependendo da escala espacial

estudada e dos métodos estatísticos empregados, seus efeitos podem também não ser

observados (Heads & Lawton, 1983; Stiling et al., 1991). Tendo em vista este fato, o

método de análise espacial SADIE (Spatial Analyses by Distance Indices) surge como

alternativa, pois segundo Veldtman & McGeoch (2004), se comparado com modelos

tradicionais de análise regressão, é capaz de detectar com maior freqüência a ocorrência

da dependência de densidade espacial em ambientes naturais.

O SADIE foi desenvolvido para quantificar padrões espaciais (Perry, 1995,

1998). Este método requer que as posições relativas das unidades amostrais (mas não

necessariamente os indivíduos) sejam conhecidas de forma que possam ser mapeadas

em um plano cartesiano (Xu & Madden, 2004). O método SADIE identifica áreas de

agregação, que são chamadas de patch clusters (áreas com altas densidades), ou áreas

chamadas de gap clusters (áreas com baixas densidades), através da atribuição de um

índice de agregação, o qual quantifica em que grau o valor amostrado em determinado

local contribui para a agregação.

O índice de agregação também pode ser utilizado para determinar o grau de

associação espacial entre populações provenientes de duas espécies. Uma extensão

deste método propõe a estimativa de um índice X, o qual quantifica a associação

espacial local entre diferentes populações baseando-se na similaridade entre os índices

de agregação (Winder et al., 2001). Através deste índice, é observado se as duas

populações estão positivamente associadas espacialmente, negativamente associadas, ou

ocorrem ao acaso umas às outras (Winder et al., 2001; Perry & Dixon, 2002).

As populações podem sofrer efeitos conhecidos como tipo ‘bottom-up’ (base-

topo), ou seja, fatores da base da cadeia, como nutrientes, disponibilidade de recursos

ou presas, influenciando níveis tróficos superiores; ou ‘top-down’ (topo-base), no qual

níveis tróficos inferiores dependeriam dos efeitos dos níveis tróficos superiores. Em

sistemas tróficos podemos então observar predadores controlando a abundância dos

herbívoros (‘top-down’) e herbívoros sendo controlados pela abundância dos recursos

(‘bottom-up’) (ex. Power, 1992; Hunter et al., 1997; Forkner & Hunter, 2000; Moon &

Stiling, 2006). No entanto, variações espaciais da intensidade e freqüência dos efeitos

‘bottom-up’ e ‘top-down’ em um determinado sistema trófico podem determinar o

padrão de distribuição espacial e a abundância dos organismos ao longo dos ‘patches’.

A qualidade nutricional de uma planta pode afetar o desempenho de organismos

de diferentes níveis tróficos, partindo dos insetos que se alimentam dela e

posteriormente alterando também o terceiro nível trófico. Portanto, mudanças na

qualidade da planta podem afetar o desempenho das populações de parasitóides,

caracterizando um efeito do tipo ‘bottom-up’ (Awmack & Leather, 2002; Teder &

Tamaru, 2002). Desta forma, o nível de resposta dos parasitóides a variações na

qualidade dos recursos e ao grau de utilização destes recursos pelos herbívoros, pode

determinar o tipo de padrão espacial do parasitismo.

Mimosa bimucronata é uma planta arbórea e seus frutos encontram-se agregados

principalmente nas extremidades dos ramos. Desta forma, estas frutificações fornecem

sítios (patches) discretos ideais para o estudo da estrutura espacial em populações locais

de bruquídeos e seus parasitóides. Conseqüentemente, o conhecimento da estrutura

genética será de fundamental importância para o entendimento da estrutura espacial e

mobilidade destes insetos neste sistema tritrófico.

A importância do presente estudo reside no fato de que as sementes de Mimosa

bimucronata (DC.) Kuntze (Fabaceae: Mimosoideae) são intensamente predadas pelo

bruquídeo Acanthoscelides schrankie Horn 1873 (fase de pré-dispersão) os quais sofrem

altas taxas de parasitismo por diversas espécies de parasitóides. Além disso, os frutos de

M. bimucronata encontram-se agregados principalmente nas extremidades dos ramos,

fornecendo sítios (patches) discretos ideais para o estudo da estrutura espacial em

populações locais de bruquídeos e parasitóides. Portanto, partindo-se do pressuposto de

que a qualidade das sementes de M. bimucronata pode afetar o desempenho dos

bruquídeos (Kestring, 2007; Menezes, 2008) e que a qualidade das plantas varia

espacialmente (Gripenberg & Roslin, 2007), o presente estudo pretendeu avaliar se as

características nutricionais dos frutos de M. bimucronata influenciam a formação dos

padrões de distribuição espacial dos bruquídeos e seus parasitóides, os quais por sua vez

determinam os padrões de dependência de densidade espacial.

2. Objetivos

Os objetivos deste estudo foram: 1) determinar o padrão de distribuição espacial

da qualidade dos frutos de M. bimucronata, dos bruquídeos, dos seus parasitóides e da

taxa de parasitismo; 2) quantificar padrões de parasitismo independentes, inversamente

dependentes e diretamente dependentes da densidade espacial através do método

SADIE e uma extensão deste método (associação espacial); 3) Através do método de

associação espacial, verificar se as características nutricionais dos frutos (teor de água e

conteúdo de nitrogênio e fenóis) estão acopladas espacialmente com as populações de

bruquídeos e parasitóides, bem como se as populações de bruquídeos e parasitóides

também apresentam acoplamento; 4) estudar a evolução da estrutura espacial das

populações de bruquídeos e parasitóides e do padrão espacial do parasitismo ao longo

do tempo; 5) verificar se as populações de bruquídeos e parasitóides estão acopladas

espacialmente, com ou sem atraso de tempo (time lags).

3. Material e métodos

3.1 Área de estudo

Os indivíduos de M. bimucronata que foram utilizados neste estudo estão

localizados nas proximidades da Universidade Estadual Paulista – UNESP/Botucatu,

Campus de Rubião Júnior (22° 53’ 07”S; 48° 29’23”W), Estado de São Paulo, nos

arredores da Lagoa de Tratamento de Esgoto de Rubião Júnior, pertencente à

Companhia de Saneamento Básico do Estado de São Paulo (Sabesp). A área

(aproximadamente 6.700m²) contém cerca de 20 plantas no total, as quais estão

dispostas de forma agregada e localizadas em local plano com elevada umidade,

contendo vegetação composta de plantas invasoras herbáceas, na maioria gramíneas,

havendo principalmente M. bimucronata como elemento arbóreo. A precipitação anual

média na região do município de Botucatu é de 1.300 mm, oscilando entre 650 mm e

1850 mm, para os anos mais secos e mais úmidos, respectivamente. A estação chuvosa

vai de novembro a fevereiro com média de 1.100 mm contra cerca de 250 mm na

estação seca, de julho a novembro (Ortega & Engel, 1992).

3.2 Avaliação da distribuição espacial de A. schrankiae e seus parasitóides e do padrão

espacial do parasitismo

Na área de estudo, 18 plantas foram identificadas, sendo que estas estão

distribuídas de forma agregada (Figs. 1 e 2). Algumas plantas na população não foram

amostradas, pois estavam situadas em local de difícil acesso, ou eram muito jovens, ou

ainda apresentavam baixa produção de frutos no ano de 2006, quando foi feita a

marcação das plantas na área.

Além da marcação das plantas, o que permitiu o conhecimento da origem de

todo o material biológico coletado para o estudo, aproximadamente quatro ramos com

intensa frutificação foram marcados ao acaso em cada planta. Em nove plantas, das 18

selecionadas, quatro ramos foram marcados no início do período de frutificação. Em

duas plantas foram marcados um e dois ramos, e em sete plantas foram marcados três

ramos, devido à menor cobertura de suas copas, produção limitada de frutos, ou difícil

acesso aos ramos. Desta forma, no total foram marcados 60 ramos em março de 2006.

No início das coletas do ano de 2007, duas plantas haviam morrido e dois ramos de

outras plantas também haviam morrido.

Após a marcação das plantas e dos ramos, foram feitas coletas quinzenais de 25

frutos por ramo (100 frutos por planta), num total de 1.500 frutos por coleta no ano de

2006 e 1.350 frutos por coleta no ano de 2007 (devido à morte de plantas e ramos

marcados). Estas coletas foram realizadas do mês de abril ao mês de agosto de 2006 e

foram repetidas nos mesmos meses no ano de 2007. As coletas foram feitas, mais

especificamente, nos dias 26/04, 10/05, 25/05, 07/06, 29/06, 13/07, 25/07 e 15/08 de

2006 e nos dias 24/04, 15/05, 29/05, 12/06, 26/06, 12/07, 27/07, 15/08 do ano de 2007.

Devido a grande quantidade de frutos produzidos por M. bimucronata, estas

coletas não produziram, prematuramente, grande desbaste na planta. No entanto, no ano

de 2006, nas coletas dos dias 13/07, 25/07 e 15/08, foram coletados 1.488, 1.475 e

1.437 frutos, respectivamente, uma vez que não foi possível coletar 25 frutos em alguns

ramos. Assim, no ano de 2006 no total foram coletados 11.900 frutos distribuídos entre

60 ramos. Já no ano de 2007, alguns ramos não foram tão produtivos quanto no ano

anterior, portanto, um número menor de frutos ao longo das coletas foi coletado, mas

ainda assim suficiente para observação da emergência de bruquídeos e parasitóides. A

tabela 1 mostra o número de frutos por coleta no ano de 2007.

Todo o material coletado foi levado ao laboratório [28 ± 1º C (fotofase de 12

horas)], onde os frutos foram individualizados em pequenos tubos de ensaio

transparentes, fechados com algodão (permitindo a circulação de ar), identificando-se o

ramo, a planta de origem e a data de coleta (Fig. 3). A emergência dos bruquídeos e dos

parasitóides foi observada e quantificada periodicamente. Após a emergência, os insetos

foram cuidadosamente retirados dos tubos de ensaio e colocados em álcool (70%),

quantificando-se o total de bruquídeos e parasitóides que emergiram de cada fruto. Com

relação aos parasitóides, o material foi fotografado em laboratório (estereomicroscópio

Nikon SMZ 800 equipado com câmera de vídeo digital) e posteriormente foram

enviados para identificação por especialista

. Como os parasitóides foram identificados

até nível de família e apenas alguns gêneros, todas as análises apresentadas levaram em

conta apenas o número total de parasitóides, ou a taxa total de parasitismo, sem

considerar cada espécie individualmente, uma vez que ainda não é conhecido a quais

espécies pertencem os indivíduos amostrados. Ao final da fenofase de frutificação, foi

feito o somatório do número de bruquídeos e parasitóides coletados em cada ramo ao

longo de todas as coletas.

A emergência dos bruquídeos e parasitóides foi observada em laboratório

durante um período de aproximadamente oito meses, uma vez que o período de

emergência dos parasitóides pode ocorrer de Março a Outubro, dependendo do ciclo de

vida de cada espécie

(Marcelo Nogueira Rossi, observação pessoal). A distribuição de

abundância dos bruquídeos e parasitóides (Nº de insetos/total de frutos coletados) ao

longo do tempo, bem como da taxa de parasitismo, foram apresentadas graficamente,

sendo que os cálculos foram feitos para cada momento de coleta.

Após todas as coletas, 50 ramos foram mapeados em um plano cartesiano x – y

fazendo-se uso do equipamento Estação Total. Desta forma, cada ramo representou um

ponto com suas respectivas coordenadas geográficas. Dos 60 ramos, 50 foram

mapeados porque houve morte de plantas e de ramos, como já mencionado. No entanto,

para as análises espaciais referentes ao ano de 2006, foram utilizados dados de 48 ramos

e, para as análises do ano de 2007, 44 ramos foram utilizados. Essa redução no número

de ramos foi necessária, pois alguns ramos apresentaram poucos frutos durante as

coletas, os quais foram eliminados. Nas últimas coletas, tanto em 2006 como em 2007,

o número de insetos que emergiram dos frutos foi muito baixo, o que dificultaria a

interpretação das análises espaciais devido a valores nulos em excesso. Portanto, no ano

de 2006, as análises espaciais foram processadas considerando-se as coletas dos dias

26/04, 10/05, 25/05, 07/06, 29/06 e 13/07. As coletas dos dias 25/07 e 15/08 foram

então descartadas. No ano de 2007, as análises foram processadas considerando-se

apenas as coletas dos dias 24/04, 15/05 e 29/05, e as coletas dos dias 12/06, 26/06,

12/07, 27/07 e 15/08 não foram utilizadas. Através deste procedimento, cada ramo

utilizado nas análises apresentou um número igual de frutos coletados por coleta (25

Para a identificação, os parasitóides foram enviados para o pesquisador Prof. Dr. Valmir Antonio Costa

(Instituto Biológico – Campinas – SP).

frutos), possibilitando uma homogeneidade amostral, a qual é bem desejada neste tipo

de análise.

As análises espaciais foram feitas para cada coleta, tanto para o ano de 2006

como para 2007, bem como considerando os valores dos totais de coleta em cada ano.

Neste caso, os valores totais utilizados foram provenientes apenas dos ramos e das datas

de coletas utilizadas.

3.3 Determinação da qualidade nutricional dos frutos de M. bimucronata

Para a determinação da qualidade nutricional foram utilizados os mesmos ramos

utilizados nas análises descritas no subitem 3.2, totalizando 48 ramos no ano de 2006 e

44 ramos no ano de 2007. Após a emergência de todos os insetos os frutos de cada

amostra foram examinados quanto ao conteúdo de água, porcentagem de nitrogênio e

compostos fenólicos totais

. As amostras foram separadas em sacos de papel de acordo

com o ramo de origem dos frutos.

Quatro réplicas por amostra foram utilizadas para a estimativa do teor de água.

Este foi quantificado pela diferença de peso (balança semi-analítica) entre frutos úmidos

e secos (matéria seca) após secagem em estufa a 65 ± 3

C, por aproximadamente 62

horas (Brasil, 1992). Após isso, cada amostra foi então triturada em moinho (obtendo-se

um pó) e 200 mg de tecido seco foi utilizada para a quantificação de compostos

fenólicos e determinação do conteúdo de nitrogênio (aproximadamente 100 mg para

cada tipo de análise). O conteúdo de compostos fenólicos foi quantificado pelo método

de extração e quantificação de compostos fenólicos totais Folin-Ciocalteau (Folin &

Ciocalteau, 1927; Horwitz, 1995), utilizando como padrão o ácido gálico, já o conteúdo

de nitrogênio foi determinado utilizando-se o protocolo de "Kjeldahl" (AOAC, 1995).

Para estas quantificações foram feitas triplicatas de cada amostra, portanto, uma média

de três réplicas por amostra foi utilizada para todas as análises bioquímicas e,

conseqüentemente, para as análises estatísticas. Desta forma, valores médios do teor de

água e dos conteúdos de nitrogênio e compostos fenólicos, foram obtidos para cada

ramo.

As análises bioquímicas foram realizadas no laboratório do Departamento de Química e Bioquímica,

Instituto de Biociências, UNESP, Campus de Botucatu, por Milena G. Borguini sob orientação da Profª.

Drª. Giuseppina P. P. Lima.

Todo o procedimento descrito acima (coleta de frutos, emergência dos insetos e

análises bioquímicas) foi feito em dois anos consecutivos, 2006 e 2007, permitindo

assim a avaliação da variação temporal da qualidade nutricional dos frutos de M.

bimucronata e, conseqüentemente, do padrão de agregação de A. schrankiae e seus

parasitóides, e do padrão espacial do parasitismo.

3.4 Fundamentação teórica para aplicação de uma extensão do método estatístico

SADIE e análise de dados

Perry et al. (1999) definiram duas formas de cluster: cada unidade amostral i,

dentro de um patch cluster contendo diversas unidades, possui um certo número de

indivíduos c

, que é maior do que o valor médio, m (número total de indivíduos

amostrados/número de unidades amostrais); já cada unidade amostral j dentro de um

gap cluster, possui um certo número de indivíduos c

menor do que m. Um índice de

agregação é atribuído para cada unidade, sendo v

para unidades com c

> m, e v

, para

unidades com c

< m. Para uma organização ao acaso dos indivíduos, v

tem uma

expectativa de 1, e uma unidade amostral que pertence a um patch cluster é indicada por

um valor de v

> 1. Para uma organização ao acaso dos indivíduos, v

(que é negativo

por convenção) possui uma expectativa de –1, e uma unidade amostral pertencendo a

um gap cluster é indicada por um valor de v

< -1.

Testes de aleatorização (randomization tests) estão disponíveis, baseados na

organização ao acaso dos valores observados do número de indivíduos entre as unidades

amostrais (Perry, 1996; Perry et al., 2002). Nestes testes, o valor médio dos índices de

agregação, obtido ao longo dos patch clusters,

V , é geralmente comparado com sua

expectativa de ser igual a 1 e, separadamente, o valor médio obtido ao longo dos gap

clusters,

V , é comparado com sua expectativa de ser igual a –1. Após os cálculos, os

valores dos índices de agregação são mapeados, interpolados e contornados (contour

maps

). Geralmente, os clusters são definidos como áreas dentro de níveis de contorno

de +1,5 ou –1,5 (v

> 1,5 ou v

< -1,5) (Winder et al., 2001; Perry et al., 2002).

As análises mencionadas acima foram feitas para cada coleta, bem como para o

total coletado, considerando-se o número de bruquídeos, de parasitóides e a taxa de

parasitismo. A taxa de parasitismo foi transformada para números inteiros após a

multiplicação por uma constante (multiplicou-se por 100, obtendo-se a porcentagem de

parasitismo), fazendo-se em seguida o arredondamento para os valores mais próximos,

possibilitando assim a aplicação do método SADIE, uma vez que, com exceção das

coordenadas geográficas, valores não inteiros não podem ser utilizados para as análises

(Veldtman & McGeoch, 2004). A associação espacial local entre as populações de

bruquídeos e parasitóides foi medida através da utilização de um novo índice χ

baseado na similaridade entre os índices de agregação das populações, o qual foi

medido localmente na k-ésima unidade amostral. Os índices dos patch e gap clusters da

população um (parasitóides ou %parasitismo) foram denotados por z

, onde k = 1,.., n.

A média destes índices foi denotada por q

. De forma similar, os índices dos patch e

gap clusters da população dois (bruquídeos) foram denotados por z

, com média q

definição de χ

é dada por:

()( )

[]

2211

∑∑

−−

qzkkqzkk

qzkqzkn

Portanto, valores positivos de χ

surgem de coincidências de patch ou gap clusters em

ambas as populações (populações espacialmente associadas). Já valores negativos, são

originados de clusters opostos (populações espacialmente dissociadas). A associação

espacial total, X, foi calculada como sendo a média dos valores locais, ou seja, X = ∑k

/n, sendo, na verdade, equivalente ao coeficiente de correlação simples entre os

índices de agregação, z

e z

, das duas populações, medido através dos valores de k =

1, ..., n (Winder et al., 2001).

A significância de

X foi verificada através do teste de aleatorização e a

associação local foi investigada entre as populações de bruquídeos e parasitóides

(número e porcentagem de parasitismo) em cada momento e ano de coleta. Para

verificar a evolução do grau de associação espacial ao longo do tempo (enfoque espaço-

temporal), a associação foi investigada em cada ano combinando-se todos os momentos

de coleta, gerando, conseqüentemente, 36 (6 momentos de coleta) e 9 (3 momentos de

coleta) análises de associação espacial, tanto para comparações entre os índices de

agregação originados do número de parasitóides e do número de bruquídeos como entre

a porcentagem de parasitismo e o número de bruquídeos. Estas análises foram

importantes para a quantificação de padrões de dependência (direta ou inversa) ou

independência de densidade espacial ao longo do tempo, bem como para investigar a

ocorrência de possíveis “atrasos de tempo” (time lags) nas respostas de agregação dos

parasitóides em ‘patches’ com maiores agregações de bruquídeos.

3.5 Determinação da associação espacial da qualidade nutricional dos frutos de M.

bimucronata com as populações de bruquídeos e parasitóides

As análises dos dados da qualidade nutricional dos frutos (conteúdo de

nitrogênio e compostos fenólicos e teor de água) foram realizadas para os anos de 2006

e 2007 sem levar em consideração o momento de coleta. Para aplicação no método

SADIE foram utilizados valores inteiros, arredondando para os valores mais próximos e

no caso do conteúdo de água, os valores foram multiplicados por uma constante (por

dez) e também utilizados valores inteiros, já que, como mencionado anteriormente,

valores não inteiros não podem ser utilizados para estas análises. Primeiramente, os

índices de agregação foram calculados para cada ano, observando-se a formação dos

patch e gap clusters para a determinação da estrutura espacial dos atributos nutricionais.

Em seguida, análises de associação espacial local (X) foram feitas entre cada atributo

nutricional dos frutos (fenóis, nitrogênio e água) e as populações de bruquídeos e

parasitóides, verificando se a qualidade da planta interferiu na distribuição espacial dos

bruquídeos e parasitóides.

Fig. 1. Área de estudo – ano de 2006.

Fig. 2. Área de estudo – ano de 2007.

Fig. 3. Frutos individualizados de M. bimucronata.

Tabela 1. Número de frutos por coleta no ano de 2007.

Data da coleta Total de frutos

24/04/2007 1330

15/05/2007 1250

29/05/2007 1222

12/06/2007 1163

26/06/2007 1059

12/07/2007 964

27/07/2007 868

15/08/2007 721

Total

8577

4. Resultados

4.1 Flutuação populacional dos insetos e determinação das famílias e gêneros dos

parasitóides

A predação dos frutos de M. bimucronata foi mais intensa nos meses de abril e

maio, tanto no ano de 2006 quanto no ano de 2007, devido à grande quantidade de A.

schrankiae

presente nos frutos. Observou-se também uma grande abundância de

parasitóides nestes meses (Figs. 4 e 6 ). No ano de 2006 pode-se observar um pico na

ocorrência de bruquídeos e parasitóides na coleta realizada em 10/05 (Fig. 4), fato este

que não foi observado no ano de 2007, no qual houve uma queda gradativa na

emergência destes insetos (Fig. 6). Podemos observar no ano de 2007 também uma

queda na produção de frutos pelos ramos selecionados, o que não ocorreu em 2006,

sendo a quantidade de frutos coletados constante em quase todas as coletas, sofrendo

uma queda apenas nas três últimas coletas, e ainda assim de forma não muito acentuada

(Figs. 4 e 6).

Nos dois anos de coleta observou-se um aumento da taxa de parasitismo ao

longo das coletas (Figs. 5 e 7). Apesar da grande quantidade de parasitóides nos meses

de abril e maio, as maiores taxas de parasitismo foram observadas nos meses de menor

densidade de A. schrankiae (Figs. 5 e 7).

Em geral o número de parasitóides que emergiu no ano de 2007 foi menor que o

ano de 2006. Porém, as famílias de parasitóides determinadas tanto para o ano de 2006

como para o ano de 2007 são bastante semelhantes, apenas com a diferença na família

Scelionidae que ocorreu apenas no ano que 2006 (Tabela 2); portanto, no ano de 2006

foram determinadas sete famílias e no ano de 2007 seis famílias. As famílias

determinadas e comuns aos dois anos foram: Braconidae, Encyrtidae, Eulophidae,

Eupelmidae, Eurytomidae e Pteromalidae, sendo esta última a família com maior

número de representantes (622 indivíduos no ano de 2006 e 205 indivíduos no ano de

2007) (Tabela 2). Scelionide e Encyrtidae foram as famílias com os menores números

de indivíduos para os anos de 2006 e 2007, respectivamente, com apenas dois

espécimes cada (Tabela 2). Nos dois anos foi possível observar um pico na emergência

de Pteromalidae nos meses de abril e maio, havendo uma queda nestes indivíduos ao

longo das coletas (Figs. 8 e 9). A família Braconidae também teve a maior parte de seus

indivíduos ocorrendo nos primeiros meses de coleta em ambos os anos (Figs. 8 e 9).

Eulophidae apresentou menor quantidade de indivíduos se comparado a Pteromalidae,

porém com distribuição mais regular ao longo dos meses de coleta dos frutos, isto

também observado para 2006 e 2007 (Figs. 8 e 9).

Foram determinados 7 gêneros dentre os parasitóides encontrados parasitando A.

schrankiae.

Na família Braconidae foram determinados dois gêneros, Heterospilus e

Bracon, sendo que o gênero Heterospilus precisa de revisão, impossibilitando a

determinação da espécie. Na família Eulophidae foi determinado o gênero Horismenus,

em revisão pelo Dr. Christer Hansson (Valmir Antônio Costa, comunicação pessoal).

Na família Eupelmidae foram determinados dois gêneros, sendo eles Brasema e

Eupelmus. Na família Eurytomidae determinou-se o gênero Eurytoma e na família

Pteromalidae, foi determinado o gênero Lyrcus, sendo que dos exemplares deste gênero

talvez seja possível encontrar três espécies. Ainda não foi possível determinar quais

espécies foram encontradas, devido a sutis diferenças entre elas e também devido ao

fato de alguns gêneros estarem em revisão (Figs. 10 e 11).

4.2 Distribuição espacial de A. schrankiae e seus parasitóides, determinação do padrão

espacial do parasitismo e da associação espacial

Os resultados das análises de distribuição espacial pelo método SADIE,

aplicadas para o ano de 2006, mostraram que tanto as populações de bruquídeos como

as populações de parasitóides não estão agregadas, e o mesmo aconteceu para a

porcentagem de parasitismo, uma vez que não foram encontradas diferenças

significativas (Tabela 3). Portanto, as populações estão distribuídas aleatoriamente,

considerando-se cada coleta (Tabela 3).

Considerando os resultados das análises aplicadas para o ano de 2007,

constatou-se que tanto os bruquídeos como os parasitóides apresentaram um padrão de

distribuição agregado na primeira coleta (dia 24/04) e não nas demais, as quais

demonstraram um padrão aleatório (Tabela 4). A porcentagem de parasitismo

apresentou um padrão agregado apenas na terceira coleta (dia 29/05) (Tabela 4).

Quando as análises foram aplicadas considerando o total de todas as coletas, a

população de bruquídeos curiosamente apresentou um padrão de distribuição aleatório

para as coletas de 2006, mas agregado para as coletas do ano de 2007 (Tabela 5),

demonstrando que o padrão de distribuição espacial pode variar ao longo do tempo. Já

os parasitóides (número e porcentagem) apresentaram um padrão de distribuição

aleatório (Tabela 5).

Os resultados das análises de associação espacial entre bruquídeos e

parasitóides, considerando-se cada coleta e o total de coletas em cada ano,

demonstraram um alto grau de associação espacial entre os respectivos índices de

agregação (notar valores positivos do índice X), só não sendo significativo para a

primeira coleta (dia 26/04) do ano de 2006, embora o nível de probabilidade esteja

próximo a significância (Tabela 6). No entanto, quando as análises de associação

espacial foram feitas entre os bruquídeos e a porcentagem de parasitismo, contatou-se

um padrão variável, dependendo do momento de observação (Tabela 6). No ano de

2006, constatou-se uma dissociação espacial significativa na primeira coleta, mudando

para associações não significativas nas duas coletas seguintes (Tabela 6). Curiosamente,

constatou-se nas demais coletas uma associação espacial significativa entre a

porcentagem de parasitismo e os bruquídeos (Tabela 6). Portanto, o padrão espacial do

parasitismo foi inversamente dependente da densidade para a primeira coleta,

independente da densidade nas coletas 2 e 3, e diretamente dependente da densidade nas

coletas 4, 5 e 6 (Tabela 6).

Resultado semelhante foi encontrado no ano de 2007, uma vez que uma

associação espacial significativa entre a porcentagem de parasitismo e os bruquídeos foi

observada apenas na terceira coleta, e associações não significativas foram observadas

nas coletas 1 e 2 (Tabela 6). Portanto, o padrão espacial do parasitismo foi independente

da densidade para as coletas 1 e 2, e diretamente dependente da densidade para a coleta

3 (Tabela 6). Quando o total das coletas foi considerado, dissociações significativas

entre as porcentagens de parasitismo e os bruquídeos foram encontradas, demonstrando

um padrão de parasitismo inversamente dependente da densidade espacial em ambos os

anos (Tabela 6).

As figuras 12 e 13 mostram o padrão de agregação espacial de A. schrankiae

considerando todas as coletas executadas no ano de 2007 e a coleta de 24/04 de 2007,

respectivamente. A figura 14 mostra o mesmo tipo de padrão, mas considerando os

parasitóides na coleta de 24/04 de 2007. Os mapas indicam áreas de patch e gap

clusters

com valores significativos. Em todos os casos, os clusters estavam localizados

em pequenos

patches e grandes gaps, os quais foram efêmeros no espaço e no tempo

(Figs. 12, 13 e 14). As figuras 15 e 17 mostram grandes áreas de associação entre os

bruquídeos e os parasitóides para os anos de 2006 e 2007, respectivamente,

considerando todas as coletas executadas. No entanto, para as taxas de parasitismo,

observa-se grandes áreas de dissociação em ambos os anos (Figs. 16 e 18),

demonstrando um padrão de parasitismo inversamente dependente da densidade

espacial.

No caso das coletas dos dias 29/06 de 2006 e 29/05 de 2007, novamente

contatou-se grandes áreas de associação espacial entre bruquídeos e parasitóides (Figs.

19 e 21). Mas neste caso, as porcentagens de parasitismo também foram altamente

associadas com os bruquídeos, demonstrando um padrão de parasitismo diretamente

dependente da densidade espacial (Figs. 20 e 22). No caso da coleta de 29/05,

dissociações significativas não foram observadas, demonstrando o alto grau de

associação espacial entre as populações (Fig. 21).

As análises de associação espaço-temporal entre os bruquídeos e parasitóides

para o ano de 2006, demonstraram associações significativas principalmente na

diagonal principal, demonstrando que associações significativas sem atraso de tempo

são predominantes (Fig. 23). O mesmo ocorreu para associações entre os bruquídeos e a

porcentagem de parasitismo, no entanto, associações significativas foram encontradas

nas últimas coletas, ou seja, nas densidades mais baixas de bruquídeos e parasitóides

(Fig. 24). É interessante destacar que associações significativas com atraso de tempo

foram encontradas entre as porcentagens de parasitismo da quinta coleta com os

bruquídeos da segunda coleta, e entre as porcentagens de parasitismo da sexta coleta

com os bruquídeos da quinta coleta, demonstrando que os parasitóides podem ter

respondido significativamente aos padrões de distribuição espacial apresentados pelos

bruquídeos em momentos anteriores (Fig. 24).

Como no ano de 2006, as análises de associação espaço-temporal entre os

bruquídeos e parasitóides para o ano de 2007 demonstraram associações altamente

significativas principalmente na diagonal principal (Fig. 25). No entanto, associações

significativas com atraso de tempo também foram encontradas (Fig. 25). Para as

associações entre os bruquídeos e a porcentagem de parasitismo, associações

significativas com atraso de tempo foram encontradas entre as porcentagens de

parasitismo da terceira coleta com os bruquídeos da primeira coleta, e entre as

porcentagens de parasitismo da terceira coleta com os bruquídeos da segunda coleta,

novamente demonstrando que os parasitóides podem ter respondido significativamente

aos padrões de distribuição espacial apresentados pelos bruquídeos em momentos

anteriores (Fig. 26).

Através da utilização do método SADIE foi possível demonstrar que tanto A.

schrankiae

como seus parasitóides apresentam estrutura espacial bem definida apenas

durante o ano de 2007 (Tabelas 4 e 5). Durante o ano de 2006, as populações destes

insetos apresentaram um padrão de distribuição aleatória (Tabelas 3 e 5). Mesmo

durante o ano de 2007, a estrutura espacial com formação de patch e gap clusters

significativos foi observada apenas quando todas as coletas foram consideradas, bem

como na primeira coleta (dia 24/04) (Figs. 12, 13 e 14). Análises feitas em diferentes

momentos de coleta possibilitaram acompanhar a evolução dos padrões de distribuição

espacial ao longo do tempo.

4.3 Associação espacial das características nutricionais dos frutos de M. bimucronata e

populações de bruquídeos e parasitóides

Os resultados para as análises dos índices de agregação para teor de água,

conteúdo de fenóis e nitrogênio mostraram-se significativos apenas para teor de água no

ano de 2006 e conteúdo de fenóis no ano de 2007, ambos para gap clusters, embora o

resultado da análise do conteúdo de fenóis no ano de 2006 tenha ficado próximo da

significância (Tabela 7). Estes resultados mostram que estes compostos (água e fenóis)

apresentam estrutura espacial bem definida, no entanto, esta é dependente do momento

de observação. Para o conteúdo de nitrogênio a análise dos índices de agregação não foi

significativa para os dois anos, não apresentando nenhum tipo de estrutura espacial

(Tabela 7).

Para as análises de associação espacial entre as características bioquímicas dos

frutos de

M. bimucronata e bruquídeos e parasitóides, foram encontrados resultados

significativos para dissociação espacial entre bruquídeos e fenóis nos anos de 2006 e

2007 (valores de

X negativos); para parasitóides e fenóis a análise foi significativa

também para dissociação espacial para o ano de 2006 e muito próxima da significância

no ano de 2007 (Tabela 8). Portanto, isso significa que os patch clusters dos bruquídeos

e dos parasitóides estavam significativamente sobrepostos aos gap clusters dos fenóis.

Para as demais associações, as análises não foram significativas para os dois anos

(Tabela 8).

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0,35

0,4

0,45

26/4/2006

10/5/2006

25/5/2006

7/6/2006

29/6/2006

13/7/2006

25/7/2006

15/8/2006

Data de coleta

Nº de insetos/Nº de frutos

1400

1410

1420

1430

1440

1450

1460

1470

1480

1490

1500

Nº de frutos

Bruquídeos

Parasitóides

Nº de frutos coletados

Fig. 4. Número de frutos coletados e abundância de A. schrankiae e parasitóides ao

longo das coletas do ano de 2006.

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0,35

0,4

0,45

26/4/2006

10/5/2006

25/5/2006

7/6/2006

29/6/2006

13/7/2006

25/7/2006

15/8/2006

Data de coleta

Nº de Insetos/Nº de frutos

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

Taxa de parasitism

Parasitóides

Bruquídeos

Taxa de parasitismo

Fig. 5. Distribuição da taxa de parasitismo e da abundância de A. schrankiae e

parasitóides ao longo das coletas do ano de 2006.

0,02

0,04

0,06

0,08

0,1

0,12

0,14

/200

15/5/20

9/5/2

/6/2007

26/6/20

/2007

25/7/20

5/8/2

Data de coleta

Nº insetos/Nº frutos

200

400

600

800

1000

1200

1400

Nº de Frutos

Parasitóides

Bruquídeos

Nº de frutos coletados

Fig. 6. Número de frutos coletados e abundância de A. schrankiae e parasitóides ao

longo das coletas do ano de 2007.

0,02

0,04

0,06

0,08

0,1

0,12

0,14

15/5/2007

29/5/20

2/6/20

12/7/2007

25/7/20

5/8/20

Data de coleta

Nº insetos/Nº frutos

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

Taxa de parasitism

Parasitóides

Bruquídeos

Taxa de parasitismo

Fig. 7. Distribuição da taxa de parasitismo e da abundância de

A. schrankiae e

parasitóides ao longo das coletas do ano de 2007.

100

110

120

130

140

150

160

170

180

190

200

4/2

05/2

/05/2006

/06

006

06/2

13/07/2006

/07/

006

/08

Data da Coleta

Número de Indivíduos

Braconidae

Encyrtidae

Eulophidae

Eupelmidae

Eurytomidae

Pteromalidae

Scelionidae

Fig. 8: Distribuição sazonal das famílias de parasitóides no ano de 2006.

100

110

120

24/04/2007 15/05/2007 29/05/2007 12/06/2007 26/06/2007 12/07/2007 25/07/2007 15/08/2007

Data da Coleta

Número de Indivíduos

Braconidae

Encyrtidae

Eulophidae

Eupelmidae

Eurytomidae

Pteromalidae

Fig. 9: Distribuição sazonal das famílias de parasitóides no ano de 2007.

Fig. 10. Exemplares de Fig. 11. Exemplares de

parasitóides do ano de 2006. parasitóides do ano de 2007.

Tabela 2. Número de indivíduos ocorrentes nas famílias de parasitóides nos anos de

2006 e 2007.

Famílias

Ano Braconidae Encyrtidae Eulophidae Eupelmidae Eurytomidae Pteromalidae Scelionidae

2006

157 6 214 159 187 622 2

2007

45 2 102 97 43 205 0

Total de

Parasitóides

202 8 316 256 230 827 2

Tabela 3. Média dos índices de agregação,

V para patches e

V para gaps, com o nível

de probabilidade P, para o bruquídeo A. schrankiae, seus parasitóides e porcentagem de

parasitismo. O número de patch e gap clusters identificados com valores acima de 1,5 e

abaixo de –1,5 (v

> 1,5 ou v

< -1,5) também estão representados (N). As análises foram

aplicadas às coletas do ano de 2006.

Bruquídeos Parasitóides % Parasitismo

Coletas**

Tipo

Cluster

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

1 Patch 1,094 0,2743 5 0,874 0,6259 1 1,339 0,1041 9

1 Gap –1,197 0,1857 8 –0,801 0,7679 0 –1,036 0,3479 8

2 Patch 0,817 0,7044 2 0,987 0,4188 3 1,003 0,3844 5

2 Gap –0,839 0,7473 3 –0,928 0,5287 3 –0,867 0,6437 3

3 Patch 0,669 0,7903 1 0,656 0,9589 1 0,881 0,6073 4

3 Gap –0,844 0,6849 4 –0,774 0,8136 4 –0,767 0,8344 1

4 Patch 1,085 0,2945 5 1,200 0,1798 4 1,294 0,1138 5

4 Gap –0,980 0,4444 5 –0,963 0,4666 7 –1,094 0,2844 6

5 Patch 0,769 0,8306 1 0,837 0,6968 2 0,830 0,7236 4

5 Gap –0,818 0,7449 1 –0,896 0,5852 3 –0,656 0,9702 1

6 Patch 1,490 0,0523 5 1,339 0,0974 8 0,981 0,4465 3

6 Gap –1,024 0,3741 2 –1,272 0,1342 8 –0,900 0,5953 4

* Não houve diferença significativa em todas as comparações (P > 0,05).

** Os valores de 1 a 6 representam as coletas realizadas nos dias 26/04, 10/05, 25/05,

07/06, 29/06 e 13/07, respectivamente.

Tabela 4. Média dos índices de agregação,

V para patches e

V para gaps, com o nível

de probabilidade P, para o bruquídeo A. schrankiae, seus parasitóides e porcentagem de

parasitismo. O número de

patch e gap clusters identificados com valores acima de 1,5 e

abaixo de –1,5 (

> 1,5 ou v

< -1,5) também estão representados (N). As análises foram

aplicadas às coletas do ano de 2007.

Bruquídeos Parasitóides % Parasitismo

Coletas**

Tipo

Cluster

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

1 Patch 1,686

0,0169

5 1,476

0,0458

4 1,158 0,2078 6

1 Gap –1,394 0,0732 12 –1,052 0,3248 6 –1,209 0,1634 9

2 Patch 1,201 0,1704 4 0,769 0,8346 2 0,991 0,4206 5

2 Gap –1,354 0,0866 15 –1,124 0,2219 9 –0,917 0,5552 3

3 Patch 1,237 0,1473 4 1,328 0,0987 3 2,190

0,0010

3 Gap –1,138 0,2242 9 –1,239 0,1436 13 –1,376 0,0672 10

* Análises significativas estão representadas em itálico e negrito (P < 0,05).

** Os valores de 1 a 3 representam as coletas realizadas nos dias 24/04, 15/05 e 29/05,

respectivamente.

Tabela 5. Média dos índices de agregação,

V para patches e

V para gaps, com o nível

de probabilidade P, para o bruquídeo A. schrankiae, seus parasitóides e porcentagem de

parasitismo. O número de patch e gap clusters identificados com valores acima de 1,5 e

abaixo de –1,5 (v

> 1,5 ou v

< -1,5) também estão representados (N). As análises foram

aplicadas aos valores totais das coletas dos anos de 2006 e 2007.

Bruquídeos Parasitóides % Parasitismo

Anos de

coleta

Tipo

Cluster

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Patch 1,011 0,3787 2 0,969 0,4615 3 1,021 0,3702 6

2006

Gap –0,968 0,4620 4 –0,919 0,5465 2 –1,010 0,3930 7

Patch 1,629

0,0238

8 1,186 0,1843 4 1,031 0,3608 5

2007

Gap –1,560

0,0370

14 –1,292 0,1153 11 –0,985 0,4434 3

* Análises significativas estão representadas em itálico e negrito (P < 0,05).

Tabela 6. Associação espacial entre bruquídeos e parasitóides (número e % de

parasitismo) considerando-se cada coleta e o total de coletas em cada ano. Valores

positivos e negativos da Associação Espacial Total (X) representam associação e

dissociação, respectivamente. Os valores do nível de probabilidade P, para associações

entre o bruquídeo A. schrankiae e seus parasitóides, bem como entre A. schrankiae e a

% parasitismo, são apresentados.

Bruquídeos e Parasitóides Bruquídeos e % Parasitismo

Ano Coletas**

Associação

Espacial Total (X)

Associação

Espacial Total (X)

1 0,2597 0,0650 –0,5922

<0,0001

2 0,5482

0,0002

–0,1851 0,8826

3 0,4937

0,0010

–0,2646 0,9406

4 0,7059

<0,0001

0,5412

0,0001

5 0,7299

<0,0001

0,5386

0,0001

2006

6 0,6177

<0,0001

0,4260

0,0018

1 0,6723

<0,0001

–0,0913 0,7105

2 0,8509

<0,0001

0,2255 0,0884

2007

3 0,7788

<0,0001

0,5022

0,0009

2006 Total 0,4539

0,0009

–0,4406

0,0013

2007 Total 0,5974

<0,0001

–0,3386

0,0133

* Análises significativas estão representadas em itálico e negrito (P < 0,05).

** Os valores de 1 a 6 representam as coletas realizadas nos dias 26/04, 10/05, 25/05,

07/06, 29/06 e 13/07, e os valores de 1 a 3 representam as coletas realizadas nos dias

24/04, 15/05 e 29/05, para os anos de 2006 e 2007, respectivamente.

Tabela 7. Média dos índices de agregação,

V para patches e

V para gaps, com o nível

de probabilidade P, para o teor de água e os conteúdos de fenóis e nitrogênio. O número

de patch e gap clusters identificados com valores acima de 1,5 e abaixo de –1,5 (v

> 1,5

ou v

< -1,5) também estão representados (N). As análises foram aplicadas para os anos

de 2006 e 2007.

Água Fenóis Nitrogênio

Anos de

coleta

Tipo

Cluster

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Índices de

Agregação

(Cluster) P* N

Patch 1,349 0,1044 12 1,211 0,1711 5 1,095 0,2715 9

2006

Gap –2,261

0,0017

12 –1,499 0,0553 11 –1,444 0,0729 4

Patch 1,209 0,1714 5 0,823 0,7572 2 0,834 0,7560 2

2007

Gap –1,261 0,1259 8 –1,647

0,0260

10 –0,875 0,6541 2

* Análises significativas estão representadas em itálico e negrito (P < 0,05).

Tabela 8. Associação espacial entre as características bioquímicas das plantas (teor de

água e conteúdos de fenóis e nitrogênio) e os bruquídeos e parasitóides, considerando-se

o total de coletas em cada ano. Valores positivos e negativos da Associação Espacial

Total (X) representam associação e dissociação, respectivamente. O valor do nível de

probabilidade P para cada associação também é apresentado.

Ano

2006 2007

Tipo de Associação

Associação

Espacial Total (X)

Associação

Espacial Total (X)

Bruquídeos e %Água

–0,2597 0,3557 –0,1515 0,1749

Bruquídeos e Fenóis

–0,4412

0,0012

–0,2674

0,0436

Bruquídeos e Nitrogênio

0,1625 0,1379 –0,0216 0,4478

Parasitóides e %Água

0,2050 0,0886 0,0097 0,4782

Parasitóides e Fenóis

–0,3042

0,0193

–0,2564 0,0585

Parasitóides e Nitrogênio

0,1049 0,2441 –0,0023 0,4988

* Análises significativas estão representadas em itálico e negrito (P < 0,05).

• ramo

Fig. 12. Padrão de distribuição espacial para o bruquídeo A. schrankiae considerando

todas as coletas executadas no ano de 2007 (Índice de Agregação Geral Ia = 1,811; P

= 0,0059). O mapa indica áreas de grandes (vermelho para patches, em que v

> 1,5) e

pequenas contagens (azul para gaps, em que v

< –1,5) com valores significativos.

• ramo

Fig. 13. Padrão de distribuição espacial para o bruquídeo

A. schrankiae considerando

a coleta de 24/04 de 2007 (Índice de Agregação Geral

Ia = 1,685; P = 0,0082). O

mapa indica áreas de grandes (vermelho para

patches, em que v

> 1,5) e pequenas

contagens (azul para gaps, em que v

< –1,5). Embora o Ia tenha sido significativo,

houve significância para os patch clusters (

V = 1,686; P = 0,0169) e não para os gap

clusters (

V = –1,394; P = 0,0732).

80 90 100 11

100

-3.

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

-3.

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

6.5

120

100

• ramo

Fig. 14. Padrão de distribuição espacial para os parasitóides de A. schrankiae

considerando a coleta de 24/04 de 2007 (Índice de Agregação Geral Ia = 1,369; P =

0,0779). O mapa indica áreas de grandes (vermelho para patches, em que v

> 1,5) e

pequenas contagens (azul para gaps, em que v

< –1,5). Houve significância para os

patch clusters (

V = 1,476; P = 0,0458) e não para os gap clusters (

V = –1,052; P =

0,3248), e o Ia foi próximo a significância.

• ramo

Fig. 15. Associação espacial entre o número de bruquídeos e o número de

parasitóides considerando todas as coletas executadas no ano de 2006 (X = 0,4539; P

= 0,0009). Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial

significativa (áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5

representam dissociação espacial significativa (áreas verdes).

-3.

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

-1.5

-1

-0.5

0.5

1.5

2.5

100

70 8

90 100 110 12

100

• ramo

Fig. 16. Associação espacial entre o número de bruquídeos e a porcentagem de

parasitismo considerando todas as coletas executadas no ano de 2006 (X = –0,4406; P

= 0,0013). Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial

significativa (áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5

representam dissociação espacial significativa (áreas verdes).

• ramo

Fig. 17. Associação espacial entre o número de bruquídeos e o número de

parasitóides considerando todas as coletas executadas no ano de 2007 (X = 0,5974; P

= <0,0001). Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial

significativa (áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5

representam dissociação espacial significativa (áreas verdes).

70 80 9

100 110 12

100

-3.

-2.5

-1.5

-0.5

0.5

1.5

100 11

100

-1.

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

• ramo

Fig. 18. Associação espacial entre o número de bruquídeos e a porcentagem de

parasitismo considerando todas as coletas executadas no ano de 2007 (X = –0,3386; P

= 0,0133). Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial

significativa (áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5

representam dissociação espacial significativa (áreas verdes).

• ramo

Fig. 19. Associação espacial entre o número de bruquídeos e o número de

parasitóides considerando a coleta do dia 29/06 de 2006 (X = 0,7299; P = <0,0001).

Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial significativa

(áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5 representam

dissociação espacial significativa (áreas verdes).

80 9

110 120

100

-2.

-2

-1.5

-1

-0.5

0.5

1.5

100

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

• ramo

Fig. 20. Associação espacial entre o número de bruquídeos e a porcentagem de

parasitismo considerando a coleta do dia 29/06 de 2006 (X = 0,5386; P = 0,0001).

Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial significativa

(áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5 representam

dissociação espacial significativa (áreas verdes).

• ramo

Fig. 21. Associação espacial entre o número de bruquídeos e o número de

parasitóides considerando a coleta do dia 29/05 de 2007 (X = 0,7788; P = <0,0001).

Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial significativa

(áreas vermelhas). Neste caso, não ocorreram áreas com dissociação espacial

significativa (valores menores que –0,5).

100 11

100

-1.5

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

100

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

• ramo

Fig. 22. Associação espacial entre o número de bruquídeos e a porcentagem de

parasitismo considerando a coleta do dia 29/05 de 2007 (X = 0,5022; P = 0,0009).

Áreas com valores maiores que 0,5 representam associação espacial significativa

(áreas vermelhas), enquanto que áreas com valores menores que –0,5 representam

dissociação espacial significativa (áreas verdes).

Fig. 23. Associação espaço-temporal entre o número de bruquídeos (eixo-y) e o

número de parasitóides (eixo-x) para o ano de 2006. As associações foram analisadas

com atraso de tempo (lag – acima e abaixo da diagonal principal) e sem atraso de

tempo (diagonal principal). Valores significativos estão indicados no contorno em

negrito.

100

-1.

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

123456

Datas de coleta de parasitóides

as de cole

a de b

uquídeos

0.2597

0.2112

0.3366

0.3086

0.1625

-0.0968

0.1145

0.5482

0.2569

0.0886

0.3551

-0.0973

0.2044

0.2948

0.4937

0.5123

0.1267

-0.1897

-0.052

0.0469

0.3338

0.7059

-0.014

-0.1191

0.0012

0.4153

-0.0875

0.1283

0.7299

0.202

-0.1129

0.0637

0.01

-0.2012

0.3234

0.6177

-0.2

-0.1

0.1

0.2

0.3234

0.4

0.5

0.6

0.7

Fig. 24. Associação espaço-temporal entre o número de bruquídeos (eixo-y) e a

porcentagem de parasitismo (eixo-x) para o ano de 2006. As associações foram analisadas

com atraso de tempo (lag – acima e abaixo da diagonal principal) e sem atraso de tempo

(diagonal principal). Valores significativos estão indicados no contorno em negrito.

Fig. 25. Associação espaço-temporal entre o número de bruquídeos (eixo-y) e o número de

parasitóides (eixo-x) para o ano de 2007. As associações foram analisadas com atraso de

tempo (lag – acima e abaixo da diagonal principal) e sem atraso de tempo (diagonal

principal). Valores significativos estão indicados no contorno em negrito.

123

Datas de coleta de

arasitóides

Datas de coleta de b

uquídeos

0.6723

0.308

0.0735

0.3227

0.8509

0.3389

0.3309

0.4052

0.7788

0.05

0.15

0.25

0.308

0.45

0.55

0.65

0.75

0.85

123456

Datas de coleta de

arasitóide

Datas de coleta de bruquídeos

-0.5922

-0.0123

-0.2104

-0.1421

-0.1056

-0.3575

-0.1851

-0.1099

-0.2208

-0.1816

-0.1359

0.031

0.2095

-0.2646

0.1676

0.1316

-0.0606

-0.1628

-0.0098

0.292

0.5412

0.0535

0.0939

0.1594

0.4486

-0.1584

0.0847

0.5386

0.0822

-0.2263

0.1937

0.0615

-0.0183

0.3886

0.426

-0.65

-0.55

-0.45

-0.3575

-0.25

-0.15

-0.05

0.05

0.15

0.292

0.35

0.45

0.55

Fig. 26. Associação espaço-temporal entre o número de bruquídeos (eixo-y) e a

porcentagem de parasitismo (eixo-x) para o ano de 2007. As associações foram

analisadas com atraso de tempo (lag – acima e abaixo da diagonal principal) e sem

atraso de tempo (diagonal principal). Valores significativos estão indicados no contorno

em negrito. A seta indica um valor significativo para dissociação.

5. Discussão

O primeiro relato de A. schrankiae predando sementes de M. bimucronata foi

feito em um estudo realizado por Silva et al. (2007), no qual os autores também

relataram uma alta emergência de adultos do bruquídeo em laboratório e uma alta

porcentagem de predação das sementes de M. bimucronata. No mês de abril e maio é

observada esta maior quantidade tanto de A. schrankiae como de parasitóides, pois no

mês de abril começa a haver um aumento de frutos maduros, ocorrendo então a maior

emergência de bruquídeos e parasitóides (Silva et al., 2007). Portanto, a queda na

abundância de bruquídeos e parasitóides observada a partir de maio deve ocorrer devido

a uma redução de frutos imaturos de M. bimucronata, reduzindo os sítios propícios para

oviposição.

Como mencionado anteriormente, para Braconidade foram encontrados os

gêneros Heterospilus e Bracon parasitando A. schrankiae. Marsh (1997) estima em 300

o número de espécies de Heterospilus na Região Neotropical, a maioria parasitando

123

Data de coleta de parasitóides

as de cole

a de b

uquídeos

-0.0913

-0.2823

-0.5347

0.2305

0.2255

0.3111

0.3876

0.4546

0.5022

-0.5347

-0.45

-0.35

-0.25

-0.15

-0.05

0.05

0.15

0.25

0.3111

0.45

larvas de coleópteros broqueadores. As espécies do gênero Horismenus (Eulophidae)

são encontradas parasitando principalmente Coleoptera, sendo algumas espécies

hiperparasitóides de outros himenópteros (Schauff et al., 1997). Na família Eupelmidae,

as espécies dos gêneros Brasema e Eupelmus são parasitóides larvais ou pupais,

primários ou secundários de um grande número de insetos holometábolos (Gibson,

1997). Na família Eurytomidae, indivíduos do gênero Eurytoma parasitam insetos de

várias ordens, dentre as quais Coleoptera (DiGiulio, 1997). Na família Pteromalidae,

família que teve maior representatividade, espécies do gênero Lyrcus são parasitóides de

Bruchidae, Curculionidae (Coleoptera) e também de Cecidomyiidae (Diptera) (Boucek

& Heydon , 1997).

Veldtman & McGeoch (2004) compararam cinco métodos de investigação de

padrões de dependência espacial, em que quatro deles eram baseados em modelos de

regressão, com enfoque espacialmente implícito, e outro, o método SADIE, com

enfoque espacialmente explícito. Após a aplicação do SADIE, a associação espacial

entre a densidade do hospedeiro e a porcentagem de parasitismo foi determinada.

Quando associações significativas foram encontradas os autores chamaram o padrão

observado de dependência de densidade espacialmente associada. Contatou-se neste

estudo que a dependência de densidade espacialmente associada (ou dependência de

densidade direta) foi detectada com maior freqüência através do método SADIE, obtida

pela análise do grau de associação entre populações, quando comparado com os demais

métodos. Desta forma, tais métodos espacialmente explícitos (SADIE e associação

espacial) parecem oferecer uma melhor alternativa com relação aos métodos

tradicionais de quantificação de dependência de densidade espacial. Estes métodos não

violam o pré-suposto estatístico de independência espacial (Perry

et al., 2002) e

incorporam informação espacial relevante biologicamente (Perry, 1998) tanto para a

densidade do hospedeiro como para o risco de parasitismo.

Através da estatística convencional, a maioria dos estudos que investigam as

relações entre hospedeiros e parasitóides tem detectado padrões independentes e

inversamente dependentes da densidade espacial (ex. Stiling, 1987; Walde & Murdoch,

1988). Alguns mecanismos que levam a padrões de parasitismo inversamente

dependentes da densidade incluem: 1) parasitóides que deixam os ‘patches’ em taxas

constantes para evitar o auto-superparasitismo (Rosenheim & Mangel, 1994), 2)

desaceleração na resposta funcional causada por comportamentos tais como, tempo de

manuseio ou defesa em grupo (Hunter, 2000), e 3) interferência entre parasitóides

(Walde & Murdoch, 1988; Ives, 1992). Apesar de alguns estudos apontarem que a

quantificação da dependência de densidade depende das características dos inimigos

naturais e dos hospedeiros (Roland & Taylor, 1997; Williams et al., 2001), da escala

espacial de estudo (Heads & Lawton, 1983; Ray & Hastings, 1996), e do poder

estatístico dos testes utilizados, ainda acredita-se que a dependência de densidade ocorra

em baixa freqüência em condições naturais (Hails & Crawley, 1992). No entanto, este

estudo sugere que o método utilizado para se quantificar a dependência de densidade

espacial é determinante, corroborando com o estudo de Veldtman & McGeoch (2004),

demonstrando que padrões diretamente dependentes da densidade devem ser muito mais

freqüentes em populações naturais do que se sugere.

As figuras 5 e 7 mostram claramente que apesar de haver uma queda na

densidade de bruquídeos e parasitóides ao longo das coletas, o inverso aconteceu com a

taxa de parasitismo. Portanto, nas densidades mais baixas ocorreram as taxas de

parasitismo mais expressivas. Esta relação mostra que os parasitóides podem ser bem

eficientes em encontrar seu hospedeiro (bruquídeos) em densidades baixas, sendo

provavelmente importante para a manutenção de suas populações para as próximas

gerações.

No presente estudo padrões independentes, inversamente dependentes e

diretamente dependentes da densidade espacial foram observados. É interessante notar

que a constatação de tais padrões foi dependente do momento de observação. Nas

primeiras coletas, quando os bruquídeos estavam em altas densidades (Figs. 4 e 6),

padrões inversamente e independentes da densidade foram predominantes (Tabela 6).

No entanto, quando a densidade de bruquídeos decresceu nas coletas seguintes, o padrão

de parasitismo diretamente dependente da densidade foi observado para ambos os anos

(Tabela 6). Portanto, os parasitóides integrantes deste sistema (Figs. 10 e 11) devem ser

eficientes em encontrar larvas de bruquídeos em baixas densidades a ponto de gerar

padrões dependentes da densidade, corroborando com o fato da taxa de parasitismo ter

sido crescente ao longo das coletas (Figs. 5 e 7). É possível que os parasitóides não

tenham sido capazes de responder numericamente às altas densidades de bruquídeos

verificadas no início das coletas, gerando baixas taxas de parasitismo em patches de

altas densidades de bruquídeos, explicando a dissociação significativa encontrada na

primeira coleta do ano de 2006 e quando o total das coletas foi considerado em ambos

os anos (Tabela 6, Figs. 16 e 18).

Winder et al. (2001) demonstraram que as populações do predador Pterostichus

melanarius

e das presas Metopolophium dirhodum e Sitobion avenae estavam

fortemente acopladas espacialmente, principalmente em situações de atraso de tempo,

de forma que as taxas de crescimento das presas foram significativamente afetadas pelos

predadores. Desta forma, os autores concluíram que a dinâmica espaço-temporal das

populações foi efêmera. No presente estudo, associações espaço-temporal significativas

com e sem atraso de tempo entre bruquídeos e parasitóides foram observadas. No

entanto, associações mais intensas foram observadas em associações espaciais sem

atraso de tempo (Figs. 23 e 25). Quando associações espaço-temporal foram analisadas

entre os bruquídeos e a porcentagem de parasitismo, novamente resultados

significativos foram observados em situações com e sem atraso de tempo (Figs. 24 e

26). No entanto, associações espaciais com atraso de tempo foram raras no ano de 2006,

e mais intensamente observadas no ano de 2007, tanto para o número de parasitóides

como para a taxa de parasitismo (Figs. 23, 24, 25 e 26). Conseqüentemente, este estudo

apresenta evidências de que as populações de bruquídeos e parasitóides são

dinamicamente acopladas, mas tal padrão foi dependente do ano de observação. O alto

grau de associação espacial entre bruquídeos e parasitóides (Tabela 6) e a dinâmica de

acoplamento hospedeiro-paraitóide observada (com e sem atraso de tempo), podem ter

sido fatores chave para que padrões de dependência de densidade espacial fossem

significativamente quantificados no sistema em questão.

Devido a dissociações espaciais significativas terem sido encontradas entre os

conteúdos de fenóis e as populações de bruquídeos e parasitóides, conclui-se que as

maiores densidades de bruquídeos e parasitóides eram encontradas nos ramos com

menores conteúdos de compostos fenólicos. Considerando o total de coletas, constatou-

se uma associação espacial significativa entre bruquídeos e parasitóides, ocorrendo o

oposto para as taxas de parasitismo. Portanto, associações positivas entre parasitóides e

bruquídeos foram observadas justamente nos ramos com menores conteúdos de fenóis,

resultando nas menores taxas de parasitismo. Assim, estes resultados mostram que

variações no conteúdo dos compostos fenólicos entre os ramos proporcionaram

heterogeneidade espacial na qualidade dos frutos de M. bimucronata, influenciando a

distribuição dos bruquídeos e seus parasitóides, com implicações diretas para os padrões

espaciais do parasitismo observados.

Sabe-se que as características nutricionais das plantas influenciam os insetos

herbívoros, afetando, por exemplo, o tamanho corporal, a abundância e a fecundidade

destes insetos (Awmack & Leather, 2002; Strauss & Zangerl, 2002). Além disso, as

características nutricionais das plantas podem variar espacialmente, levando-se em

conta diferentes escalas espaciais, ou seja, variações são esperadas entre populações de

plantas, entre plantas e mesmo entre diferentes partes dentro de uma mesma planta

(Gaston et al., 2004; Roslin et al., 2006; Gripenberg & Roslin, 2007). Considerando que

insetos de níveis tróficos superiores como os parasitóides também podem ser afetados

pela qualidade da planta, efeito esse mediado pelos insetos herbívoros (Teder &

Tamaru, 2002; Hunter, 2003), tais variações espaciais dos efeitos tipo “bottom-up”

também podem interferir na dinâmica espacial hospedeiro-parasitóide. Portanto, os

resultados do presente estudo corroboram com a hipótese de que as características

nutricionais da planta, neste caso o conteúdo de fenóis, podem influenciar

significativamente a dinâmica espacial hospedeiro-parasitóide em escala local através

de alterações na abundância populacional dos hospedeiros e seus parasitóides entre os

patches, os quais foram aqui representados pelos ramos de M . bimucronata.

6. Conclusões

1. Os parasitóides podem ter sido eficientes em encontrar o hospedeiro em

baixas densidades, o que poderia justificar a observação de padrões

diretamente dependentes da densidade nas densidades mais baixas.

2. A ocorrência dos padrões de distribuição agregado e aleatório, tanto para os

bruquídeos como para os parasitóides, foi dependente do momento de

observação.

3. A ocorrência dos padrões de parasitismo independente, inversamente

dependente e diretamente dependente da densidade espacial foi dependente

do momento de observação.

4. Através da utilização do método SADIE conclui-se que o padrão diretamente

dependente da densidade espacial deve ocorrer com mais freqüência em

populações naturais do que se sugere.

5. Apesar de associações espaciais sem atraso de tempo entre bruquídeos e

parasitóides terem sido predominantes, os parasitóides podem ter respondido

significativamente aos padrões de distribuição espacial apresentados pelos

bruquídeos em momentos anteriores.

6. Variações nos conteúdos de fenóis entre os frutos de diferentes ramos de M.

bimucronata

alteraram significativamente a abundância populacional dos

bruquídeos e seus parasitóides, interferindo no padrão espacial do

parasitismo.

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Capítulo 2

“ Riqueza de Espécies de Bruquídeos e suas Plantas Hospedeiras

em um Fragmento de Floresta Estacional Semidecidual ”

Capítulo 2

“Riqueza de Espécies de Bruquídeos e suas Plantas Hospedeiras em um Fragmento

de Floresta Estacional Semidecidual”

Resumo –

O presente estudo teve como objetivo investigar a riqueza de espécies de bruquídeos e

de suas plantas hospedeiras em um fragmento de floresta estacional semidecidual

denominado “Mata da Bica”, no município de Botucatu, SP. Para tanto foram

selecionadas 16 espécies de plantas pertencentes a famílias potencialmente hospedeiras

de bruquídeos e realizadas coletas mensais de frutos durante um ano (abril/2007 a

março/2008), tanto na borda como no interior do fragmento. Também foi feito o

acompanhamento da fenologia reprodutiva das plantas, verificando-se a ausência ou

presença de frutos. Após a coleta os frutos foram levados ao laboratório onde foram

colocados em potes plásticos com tampas teladas e mantidos em câmara climática para

aguardar a emergência dos bruquídeos. A emergência de bruquídeos foi observada e

quantificada periodicamente, e os insetos que emergiram foram enviados para

identificação por especialista. Pela observação da fenologia constatou-se que as plantas

selecionadas tiveram seu pico de frutificação nos meses de julho, agosto e setembro de

2007. Foi observada a emergência de um total de 1041 bruquídeos em cinco espécies de

plantas, Bauhinia forficata, Leucaena leucocephala, Lonchocarpus muehlbergianus,

Peltophorum dubium e Senna obtusifolia

, acredita-se que de cada espécie de planta

ocorreu a emergência de uma espécie de bruquídeo. A espécie que apresentou maior

número de bruquídeos emergindo se seus frutos foi L. leucocephala. Devido a esta alta

infestação foi realizado um teste de germinação para avaliar o nível de dano causado

pelos bruquídeos, verificando-se que estas sementes não germinam após serem

consumidas pelas larvas do bruquídeo.

Palavras-chave: Bruchidae; riqueza de espécies; floresta estacional semidecidual;

interação inseto-planta; predação de sementes.

“Species Richness of bruchids and their host plants in a semi-deciduous Forest

fragment“

Abstract –

This study aimed to investigate species richness of bruchids and their host plants in a

semi-deciduous forest fragment named as “Mata da Bica” (Botucatu-SP). Sixteen plants

from families considered as potential hosts for bruchids were previously selected in the

field, and fruits were monthly collected for a year (April/2007- March/2008). Fruits

were collected at two locations, in the edge and in the interior of the fragment. The

reproductive phenology of plants was also recorded, verifying either the absence or

presence of fruits. After sampling, fruits were taken to the laboratory and kept in

transparent recipients covered with Voil fabric. After emergence, insects were sent for

identification by specialist. Most plants presented highest fructification on July, August

and Sptember of 2007. It was observed 1041 bruchids emerging from fruits from five

plant species, Bauhinia forficata, Leucaena leucocephala, Lonchocarpus

muehlbergianus, Peltophorum dubium

and Senna obtusifolia, and probably one bruchid

species emerged from one plant species. L. leucocephala presented the highest number

of bruchids emerging from its fruits. Therefore, a germination test was carried out to

evaluate the damage caused by bruchids, and it was observed that predated seeds did not

germinate after being attacked by bruchid larvae.

Key-words: Bruchidae; species richness; semi-deciduous forest; insect-plant

interaction; seed predation.

1. Introdução

Uma maneira de caracterizar uma comunidade é contar as espécies presentes,

um procedimento direto que possibilita a descrição da comunidade através de sua

riqueza de espécies (Pinheiro et al., 1998). A riqueza de espécies de um ambiente pode

ser entendida como o número de espécies presentes em uma determinada área, uma

unidade geográfica, e esta riqueza é influenciada por diversos fatores que podem variar

espacialmente (ex. produtividade, heterogeneidade espacial) e temporalmente (ex.

variações climáticas, idade do ambiente). As plantas, por exemplo, proporcionam uma

grande variedade de microhabitats e uma grande variedade de recursos alimentares para

os animais, podendo, desta forma, aumentar a riqueza tanto de herbívoros como de seus

inimigos naturais (Begon et al., 2007).

Em geral, as Florestas Estacionais Semideciuais que atualmente ocupam parte do

estado de São Paulo, são caracterizadas pela elevada fragmentação em função de

perturbações de ordem variada (dentre outros). Esta formação florestal tem

características de descontinuidade, sendo entremeada por áreas de cerrado (em várias

fisionomias), campos rupestres e mais raras formações campestres. Apresenta também

em sua composição a família Fabaceae, com uma grande representatividade (Leitão-

Filho, 1987).

A floresta estacional semidecidual foi o tipo florestal mais rápido e

extensamente devastado no estado de São Paulo e em toda a sua área de ocorrência

natural. A devastação dessas florestas ocorreu associada à expansão da fronteira

agrícola, já que ocupavam solos de maior fertilidade no Estado de São Paulo, em

regiões com relevo favorável à agricultura. Dos fragmentos remanescentes, poucos têm

área representativa e encontram-se preservados (Durigan et al., 2000).

A família Bruchidae desenvolve-se em sementes, alimentando-se

exclusivamente delas, grande número de espécies desta família encontram-se na região

Tropical (Southgate, 1979; Romero-Napoles, 2002). São as larvas que se desenvolvem e

alimentam-se das sementes, consumindo principalmente o embrião; os adultos de

Bruchidae apenas se reproduzem, pois não se alimentam ou alimentam-se apenas de

néctar ou pólen.

Os estágios imaturos das espécies de Bruchidae alimentam-se de

aproximadamente 34 famílias de plantas, especialmente Fabaceae. Esta especificidade

apresentada pela maioria dos bruquídeos com relação às plantas hospedeiras tem grande

importância como elemento regulador das populações naturais dos hospedeiros

silvestres, visto que as larvas de Bruchidae destroem a forma de dispersão destas plantas

(sementes) (Romero-Napoles, 2002). Segundo Alvarez et al. (2006), aproximadamente

100 espécies se desenvolvem em Faboideae, 35 em Mimosoideae, e seis em

Caesalpinioideae. Uma minoria alimenta-se em outras famílias que não as leguminosas,

dentre as quais podemos citar Apiaceae, Cistaceae, Lythraceae, Malvaceae, Onagraceae,

Rhamnaceae e Verbenaceae. Esta alta especificidade entre bruquídeos e plantas

hospedeiras foi demonstrada por Janzen (1980) em estudo com espécies da Costa Rica,

no qual ele salienta que a especificidade entre “presa e predador” é um importante fator

no entendimento do impacto dos animais na riqueza de espécies de plantas.

A maioria das espécies descritas de bruquídeos são oligófagas ou monófagas

(Jermy & Szentesi, 2003; Alvarez et al., 2006). No entanto, a relação entre o número de

espécies de bruquídeos por planta hospedeira pode variar, no geral encontrando-se uma

espécie de bruquídeo associada a uma espécie vegetal, mas duas ou mais espécies

podem estar associadas a uma espécie vegetal (Lorea-Barocio et al., 2006).

Muitas espécies de bruquídeos e suas plantas hospedeiras ainda precisam ser

descobertas e descritas, pois pouco é conhecido, principalmente nas regiões tropicais

(Romero-Napoles, 2002). O fato dos bruquídeos desenvolverem-se no interior das

sementes torna a coleta de frutos das plantas potencialmente hospedeiras uma maneira

eficiente de avaliar quais plantas são utilizadas como recursos pelos bruquídeos (Jermy

& Szentesi, 2003). Segundo Southgate (1979), para o estudo desta família faz-se

necessário ampliar as coletas de sementes e frutos de plantas hospedeiras e, desta forma,

adquirir novos registros das espécies de bruquídeos e plantas ocorrentes em determinada

localidade. Além disso, a determinação dos níveis de danos (taxas de predação e danos

nas sementes) causados por estes insetos em condições naturais é muito importante,

uma vez que podem fornecer estimativas da pressão de predação sofrida pelas plantas

hospedeiras.

Apesar de já ter sofrido desmatamento, o fragmento de floresta estacional

semidecidual denominado “Mata da Bica”, localizado no Município de Botucatu-SP,

atualmente encontra-se recuperado e apresenta em sua composição famílias de plantas

potencialmente hospedeiras de bruquídeos (Fonseca & Rodrigues, 2000), o que justifica

a escolha deste local para a realização deste estudo.

2. Objetivo

O principal objetivo do presente estudo foi avaliar a riqueza de espécies de

bruquídeos e de suas plantas hospedeiras em um fragmento de floresta estacional

semidecidual. Também tem como objetivo quantificar os níveis de danos causados

pelos bruquídeos.

3. Material e métodos

3.1 Área de estudo

O presente estudo foi desenvolvido em área da Fazenda Experimental Edgardia

(22

48’S; 48

24’W) (Fig. 1), pertencente à Universidade Estadual Paulista – UNESP

(Faculdade de Ciências Agronômicas), situada na bacia do rio Capivara, no município

de Botucatu, Estado de São Paulo. Os fragmentos da Fazenda Edgardia enquadram-se

na unidade fitogeográfica denominada Floresta Estacional Semidecidual (IBGE, 1991)

ou no tipo Floresta Mesófila Semidecídua (Rizzini, 1979), ocorrendo na área de

transição da Depressão Periférica para Cuesta Basáltica. Segundo Carvalho et al.

(1991), a fazenda apresenta diversos tipos de solo, variando de Latossolo Roxo até solos

hidromórficos ricos em sedimentos férteis. O clima é do tipo Cwb de Koeppen,

mesotérmico de inverno seco (Carvalho et al., 1983). A fazenda conta com

aproximadamente 1000 ha de remanescentes florestais pouco alterados e áreas que

passaram por vários níveis de perturbações antrópicas, além de ambientes de várzea e

cerrado. Cerca de 20% do total de remanescentes são de mata primária, que

correspondem ao trecho escarpado da encosta, de difícil acesso. Os demais variam de

mata primária alterada por extração seletiva de madeira, mata secundária tardia alta,

matas alteradas por incêndios, matas secundárias e capoeiras jovens ou degradadas pela

passagem do fogo, além das matas ciliares (Ortega & Engel, 1992).

Este fragmento de floresta secundária tardia alta é denominado “Mata da Bica”.

Apesar de já ter sofrido desmatamento, atualmente a área apresenta-se estruturalmente

recuperada, apresentando dossel de até 30m e áreas com grandes clareiras dominadas

por lianas e bambusóides de gênero

Chusquea (Silva Filho & Engel, 1993). Cerca de

um terço do total da borda do fragmento está acessível, pois é um trecho que permite o

trânsito de veículos. Já no interior do fragmento, existem duas trilhas definidas, nos

sentidos Norte-Sul e Leste-Oeste (Fig. 1). No topo do fragmento, na região central,

estão alocadas 200 parcelas de 10m x 10m, formando uma malha de 200m x 100m (Fig.

2). Estas parcelas fizeram parte de um amplo estudo de análise estrutural e composição

florística (Fonseca & Rodrigues, 2000) e atualmente são utilizadas para estudos

diversos por pesquisadores dos Departamentos de Botânica e Ciências Florestais da

Unesp de Botucatu-SP. Em algumas destas parcelas, ao longo das trilhas e na borda do

fragmento, foram selecionadas as plantas marcadas para a realização da coleta mensal

de frutos e acompanhamento fenológico.

3.2 Coleta de frutos

Coletas mensais de frutos de plantas potencialmente hospedeiras de bruquídeos

foram realizadas durante um ano

, na borda (até 10m para o interior), nas parcelas

localizadas no interior do fragmento e no acesso ao fragmento. Estas coletas tiveram

início no mês de abril de 2007, após a seleção e marcação das plantas, e se encerraram

em março de 2008. Segundo Johnson (1981), Kergoat et al. (2005) e Alvarez et al.

(2006) diversas espécies de bruquídeos, principalmente do gênero Acanthoscelides,

ocorrem em plantas das famílias Apiaceae, Cistaceae, Lythraceae, Malvaceae,

Onagraceae, Rhamnaceae, Verbenaceae e, principalmente, Fabaceae. Com o objetivo de

avaliar a composição florística no interior da Mata da Bica, Fonseca & Rodrigues

(2000) amostraram plantas de 31 famílias, onde plantas das famílias Fabaceae,

Malvaceae, Rhamnaceae e Verbenaceae foram amostradas com freqüência. Já plantas

das famílias Apiaceae, Cistaceae, Lythraceae e Onagraceae, não foram observadas.

Portanto, no presente estudo foram coletados frutos em plantas das famílias Fabaceae,

Malvaceae, Rhamnaceae e Verbenaceae [de acordo com a classificação APG II (2003)].

Considerando que já foi feito um levantamento florístico na área (Fonseca & Rodrigues,

2000), muitas espécies foram identificadas diretamente no campo ou através de coleções

de referência. No entanto, para aquelas plantas que não puderam ser identificadas no

campo, uma amostra foi obtida durante o período de florescimento. O material vegetal

coletado foi então levado ao laboratório, herborizado e encaminhado para a correta

identificação das espécies.

Coletas mensais foram necessárias uma vez que existe certa assincronia no período de frutificação entre

as plantas das diferentes famílias e algumas espécies podem produzir frutos durante todo o ano.

Plantas das famílias acima citadas localizadas nas parcelas e ao longo da borda

do fragmento foram então marcadas e numeradas, possibilitando posterior identificação,

num total de 52 indivíduos amostrados. A tabela 1 apresenta as espécies que foram

marcadas e suas respectivas famílias, conforme a disponibilidade e o acesso a estas

espécies no local.

Paralelamente a cada coleta mensal, foi realizado o acompanhamento da

fenologia reprodutiva das plantas, determinando-se a presença ou a ausência de frutos

nas plantas marcadas.

Quando as plantas selecionadas encontravam-se no período de frutificação,

foram retirados aproximadamente 20 frutos por planta por coleta (este número variou,

para uma quantidade maior ou menor, conforme a disponibilidade de frutos nas plantas)

e colocados em sacos de papel, identificando-se a planta de origem e a data de coleta.

No laboratório, os frutos foram transferidos para potes plásticos transparentes com

tampa plástica telada (Fig. 3), permitindo a circulação de ar e mantidos em câmara

climatizada (25ºC). A emergência de bruquídeos foi observada e quantificada

periodicamente. Quando foi observada a emergência de algum inseto, estes foram

cuidadosamente retirados dos recipientes plásticos e colocados em álcool (70%). Os

bruquídeos encontrados foram enviados para identificação por especialista

Após a emergência dos bruquídeos foi calculada a porcentagem de predação das

sementes das espécies de plantas hospedeiras para as coletas em que houve emergência:

Pp= 100.Np/Ns, onde Np é o número de sementes predadas e Ns é o total de sementes.

3.3 Avaliação do nível de dano em sementes de Leucaena leucocephala e da taxa de

predação

Com o objetivo de avaliar o nível de dano causado por bruquídeos nas sementes,

foi realizado teste de germinação das sementes de Leucaena leucocephala após todas as

coletas e emergência dos insetos. Testes de germinação foram feitos com esta espécie de

planta devido à alta infestação por bruquídeos (Fig. 4). Os frutos coletados foram

dissecados e 200 sementes sadias e 200 sementes predadas foram retiradas e separadas

para a germinação. Foram utilizadas quatro réplicas de 50 sementes para cada grupo.

Os bruquídeos foram enviados para identificação para Profª Drª Cibele Stramare Ribeiro-Costa,

Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná – Curitiba, Paraná, Brasil.

Primeiramente as sementes sadias foram escarificadas com lixa d’água para

quebra de dormência do tegumento (impermeabilidade do tegumento à água) (Teles et

., 2000), as sementes predadas não foram escarificadas com lixa pois já apresentavam

o orifício de emergência que possibilitou a permeabilidade à água. Após a escarificação

as sementes foram colocadas sobre duas folhas de papel filtro umedecido com 12ml de

água destilada (Brasil, 1992), em placas de Petri transparentes (14,5 cm x 1,5 cm). Cada

placa correspondeu a uma repetição. Estas foram colocadas em câmara climática com

temperatura de 25 ºC e fotoperíodo de 12 horas de luz. As leituras foram feitas

diariamente num período de 7 dias, até que a germinação estabilizasse. Com estes dados

a porcentagem de sementes germinadas foi calculada nos dois tratamentos para

quantificação do nível de dano causado nas sementes devido à predação.

Para os frutos das espécies que apresentaram emergência de bruquídeos, foi feito

o cálculo da proporção de sementes predadas para comparar o nível de dano entre as

espécies de plantas. Portanto, foi feita a contagem de sementes sadias e sementes

predadas nos frutos em que houve emergência de bruquídeos com posterior cálculo da

taxa de predação, considerando apenas as coletas com emergência de bruquídeos.

Fig. 1. Mata da Bica – entrada da trilha Leste-Oeste.

Fig. 2. Mata da Bica – topo do fragmento.

Fig. 3. Frutos acondicionados nos potes telados em câmara climatizada.

Fig. 4. Semente de Leucaena leucocephala predada.

Em destaque: ovos e orifício de emergência do inseto.

Tabela 1. Famílias e espécies selecionadas para coleta de frutos e acompanhamento da

fenologia.

Família

Espécie

Fabaceae Acacia polyphylla DC.

Bauhinia forficata Link

Centrolobium tomentosum Guill. Ex Benth.

Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit

Lonchocarpus muehlbergianus Hassl.

Machaerium blasiliense Vog.

Machaerium aculetaum Raddi

Machaerium scleroxylum Tul.

Machaerium stipitatum [DC.]Vog

Myroxylon peruiferum L.f.

Parapiptadenia rigida [Benth.] Brenan.

Peltophorum dubium [Spreng.] Taub.

Senna obtusifolia (L.) Irwin & Barneby

Malvaceae Chorisia speciosa St.Hil

Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum Reiss.

Verbenaceae Aloysia virgata [Ruiz & Pav.]A.L.Juss.

Ovos de Bruchidae

Orifício de emer

ência

do inseto

4. Resultados e Discussão

4.1 Riqueza de espécies de bruquídeos e suas plantas hospedeiras

Um total de 52 indivíduos distribuídos em 16 espécies de plantas foi amostrado

na área de estudo. O número de indivíduos encontrados por espécie de planta e as

respectivas famílias podem ser observados na tabela 2.

Com o acompanhamento da fenologia reprodutiva pôde ser observado que as

diversas espécies selecionadas apresentaram frutificação bem distribuída ao longo dos

meses, sendo que nos meses de julho, agosto e setembro a maioria das espécies estava

em frutificação (11 espécies) e nos meses de dezembro, janeiro e fevereiro apenas 5

espécies estavam com frutos. Algumas das espécies apresentaram um período de

frutificação de longa duração, chegando a permanecer com frutos o ano todo, como

Bauhinia forficata, ou quase o ano todo, como Peltophorum dubium, fato este que

proporcionou a coleta de maior quantidade de frutos destas espécies (Tabela 3).

A primeira emergência de bruquídeo ocorreu em frutos da coleta realizada no

mês de maio de 2007 e ao longo dos meses de coleta foi possível observar a emergência

de bruquídeos em cinco espécies de plantas das 16 espécies amostradas. As espécies

cujos frutos apresentaram emergência de bruquídeos foram B. forficata, L.

leucocephala, Lonchocarpus muehlbergianus, P. dubium e Senna obtusifolia.

Destas, L.

leucocephala

foi a espécie que apresentou maior número de indivíduos predando suas

sementes, 988 no total, seguida de B. forficata que apresentou um total de 44

indivíduos, um número consideravelmente menor (Tabela 4). A distribuição da

emergência dos bruquídeos nestas espécies ao longo dos meses pode ser observada na

figura 5, onde é possível observar a grande diferença entre L. leucocephala e as demais

espécies, e também que em B. forficata os insetos emergiram ao longo das coletas.

A figura 6 mostra o número de espécies em frutificação em cada mês de coleta e

a quantidade de bruquídeos que emergiram dos frutos destas coletas, demonstrando um

maior número de espécies frutificando nos meses de julho, agosto e setembro (já

observado na tabela 3) e mostrando um pico na quantidade de bruquídeos emergentes

no mês de dezembro de 2007. Apesar da menor parte das espécies estarem com frutos

no mês de dezembro, este pico na emergência de bruquídeos ocorreu porque

leucocephala

, a espécie na qual constatou-se a maior emergência bruquídeos, era uma

das espécies que possuía frutos para coleta neste mês.

Durante o período de observação, ocorreu a emergência de um total de 1041

bruquídeos, nas cinco espécies de plantas hospedeiras já mencionadas. A maior

ocorrência dos bruquídeos deu-se em L. leucocephala, seguida de B. forficata, P.

dubium

, S. obtusifolia e L. muehlbergianus (Tabela 4). Todo o material coletado foi

enviado à especialista para identificação e, portanto, foram denominadas espécies A, B,

C, D, E e estão ilustradas na figura 7. Normalmente é encontrado predando sementes de

Bauhinia sp. o gênero Gibbobruchus e em Senna sp. o gênero Sennius (Cibele S.

Ribeiro-Costa, comunicação pessoal). Em L. muehlbergianus já foi observada a espécie

Ctenocolum crotonae no Paraná (Sari et al., 2002), mas faz-se necessária a confirmação

de quais espécies foram encontradas nas plantas da “Mata da Bica”.

Acredita-se que cada espécie de bruquídeo encontrada ocorra em uma ou poucas

plantas hospedeiras, pois a maioria dos bruquídeos apresenta comportamento monófago

ou oligófago (Romero-Nápoles, 2002; Jermy & Szentesi, 2003; Tuda, 2007). Em geral,

uma espécie de bruquídeo está relacionada com uma única planta hospedeira, esta,

porém, podendo ser hospedeira de mais espécies de bruquídeos (Lorea-Barocio et al.,

2006).

Todas as espécies de plantas hospedeiras pertencem à família Fabaceae (Tabela

2). As larvas de Bruchidae, além de serem bastante específicas a espécies particulares

de plantas, alimentam-se principalmente das pertencentes às leguminosas (Janzen, 1969;

Janzen; 1980). Em estudo realizado por Janzen (1980) das 100 espécies de plantas por

ele coletadas, cujas sementes eram predadas por bruquídeos, 63 (maioria) pertenciam às

leguminosas, mas isto não significa que eles sejam restritos a este grupo.

Dos 44 bruquídeos que emergiram de B. forficata, 35 (79,5%) foram

encontrados mortos dentro das sementes ainda perfurando o orifício de emergência (Fig.

8). Ernst (1992) diz que a última atividade de um bruquídeo antes de emergir é perfurar

o orifício na semente, por onde ele emergirá. Se este orifício tem um diâmetro menor ou

se falta energia para empurrar esta camada, o bruquídeo pode apresentar dificuldade

para emergir, o que provavelmente pode explicar a alta porcentagem de bruquídeos

mortos na “saída” pelo orifício de emergência em B. forficata.

L. leucocephala apresentou a maior porcentagem de predação de suas sementes

nas coletas que houve emergência de bruquídeos (42,08%), no entanto, foi a espécie

com maior quantidade de frutos.

S. obtusifolia apresentou a menor porcentagem de

predação de suas sementes (0,62%), pois também foi a espécie com menor quantidade

de frutos coletados. Seus frutos possuíam muitas sementes mas estas, no entanto, pouco

predadas por bruquídeos (Tabela 5). Szentesi & Jermy (1995) observaram que em geral,

a planta hospedeira possui sementes mais esféricas e com maior volume que as outras

espécies, características estas que podem predizer a infestação por bruquídeos nas

espécies de plantas. Além do tamanho das sementes outros fatores podem estar

envolvidos na infestação de frutos por bruquídeos, como fatores químicos da planta,

deiscência dos frutos e pêlos na parede dos frutos (Szentesi & Jermy, 1995). Após a

dissecação dos frutos para cálculo da porcentagem de predação das sementes, observou-

se que as sementes predadas possuíam características semelhantes às mencionadas por

Szentesi & Jermy (1995), como grande volume ou formato esférico. Portanto, é possível

que tais atributos físicos sejam significativos na determinação da ocorrência de

bruquídeos na área de estudo. No entanto, estudos elaborados para testar esta hipótese

são necessários.

Todos os frutos que foram observados a emergência de bruquídeos foram

coletados diretamente dos ramos das plantas selecionadas. Determinadas espécies

tiveram os frutos coletados do solo, devido à altura das plantas que impossibilitava

coletas de seus ramos. Dos frutos coletados no solo, não foi observada emergência de

bruquídeos. Em alguns casos observou-se apenas a emergência de poucos parasitóides,

corroborando com estudo realizado por Grimm (1995) o qual não observou ataques bem

sucedidos de bruquídeos a sementes expostas no solo.

Segundo Janzen (1987), os bruquídeos podem atuar como reguladores das

populações naturais de suas plantas hospedeiras. Assim, devido à alta porcentagem de

predação das sementes de L. leucocephala, é possível que os bruquídeos afetem

significativamente a dinâmica populacional desta planta, mantendo suas populações em

baixas densidades. Após a coleta dos frutos, foi observado em laboratório ovos de

bruquídeos presentes tanto nas vagens como nas próprias sementes. No entanto, em

estudo realizado por Raghu et al. (2005) com Acanthoscelides macropthalmus,

bruquídeo predador de L. leucocephala na Austrália, verificou-se que a deiscência das

vagens desta planta inviabilizava o desenvolvimento do bruquídeo, diminuindo seu

ataque a partir do momento em que a vagem se abria e liberava suas sementes no solo.

Portanto, a habilidade do bruquídeo em reduzir as densidades populações de L.

leucocephala

provavelmente diminui se a população destes insetos não aumentar

rapidamente a ponto de utilizar as sementes antes da deiscência da vagem.

A ocorrência de bruquídeos nas espécies selecionadas foi relativamente baixa,

apesar de várias plantas terem sido selecionadas. Em poucas plantas houve a

emergência de bruquídeos, e também a emergência de poucos insetos por espécie de

planta, com exceção de L. leucocephala que apresentou um número bastante elevado de

insetos. A importância do conhecimento da riqueza de espécies de bruquídeos reside no

fato de que estes insetos são importantes predadores de sementes, podendo influenciar a

composição das espécies de planta em um habitat (Janzen, 1987). A manutenção da

riqueza de espécies de insetos nos trópicos é, portanto, ligada a manutenção da riqueza

de espécies de plantas e preservação da diversidade, assim como a manutenção das

espécies hospedeiras significa também manter a riqueza de espécies de insetos pela alta

especificidade observada entre eles e suas plantas hospedeiras (Janzen, 1987). Mas vale

salientar que diversos outros fatores podem influenciar a abundância e a distribuição de

uma espécie de planta ou de um determinado inseto.

4.2 Teste de Germinação de sementes de Leucaena leucocephala

Após realização do teste de germinação das sementes de Leucaena leucocephala

foi observado que no tratamento com as sementes predadas não ocorreu a germinação

de nenhuma semente, apresentando assim 0% de germinação, fato este que demonstra

que a larva do bruquídeo consome principalmente o embrião das sementes durante seu

desenvolvimento. No tratamento com as sementes sadias (não infestadas por

bruquídeos) a porcentagem média de germinação foi de 59% (± 0,2), mostrando que nas

sementes sadias porcentagem de germinação é de mais da metade das sementes.

As vagens de L. leucocephala produzem uma grande quantidade de sementes

viáveis facilitando sua propagação e germinação (Teles et al., 2000). Nas sementes de

L. leucocephala predadas por bruquídeos não ocorreu germinação, semelhante ao

demonstrado por Tomaz

et al. (2007) em sementes de M. bimucronata predadas por

Acanthoscelides schrankiae. As sementes de M. bimucronata são fortemente afetadas

pela predação, pois além das sementes predadas não germinarem as sementes sadias têm

sua viabilidade reduzida se oriundas de frutos infestados. Ao contrário do observado por

Raghu et al. (2005), as sementes de L. leucocephala predadas por A. macropthalmus

apresentavam germinação. Portanto, nelas o dano causado pelo bruquídeo nem

sempre implicou na morte do embrião. Muitas vezes o dano causado pelo

bruquídeo pode auxiliar a quebra de dormência das sementes, sendo

imprescindível para a germinação de determinada espécie (Takakura, 2002). No

entanto, no presente estudo esse efeito não foi observado para L. leucocephala.

Tabela 2. Número de indivíduos amostrados em cada espécie selecionada para coleta e

fenologia e suas respectivas famílias.

Família Espécie Nº de indivíduos

Fabaceae Acacia polyphylla DC. 1

Bauhinia forficata Link 6

Centrolobium tomentosum Guill. Ex Benth. 5

Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit 1

Lonchocarpus muehlbergianus Hassl. 2

Machaerium blasiliense Vog. 2

Machaerium aculetaum Raddi 2

Machaerium scleroxylum Tul. 5

Machaerium stipitatum [DC.]Vog 5

Myroxylon peruiferum L.f. 3

Parapiptadenia rigida [Benth.] Brenan. 5

Peltophorum dubium [Spreng.] Taub. 3

Senna obtusifolia (L.) Irwin & Barneby 2

Malvaceae Chorisia speciosa St.Hil 5

Rhamnaceae Rhamnidium elaeocarpum Reiss. 3

Verbenaceae Aloysia virgata [Ruiz & Pav.]A.L.Juss. 2

Total de indivíduos

Tabela 3. Período de frutificação das espécies selecionadas na “Mata da Bica”, a partir

de dados obtidos por meio da observação da fenologia reprodutiva das espécies.

Período de Frutificação

2007 2008

Espécie Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

Acacia polyphylla

Aloysia virgata

Bauhinia forficata

Centrolobium tomentosum

Chorisia speciosa

Leucaena sp.

Lonchocarpus muehlbergianus

Machaerium brasiliense

Machaerium scleroxylum

Machaerium stipitatum

Mahcaerium nyctitans

Myroxylon peruiferum

Parapiptadenia rigida

Peltophorum dubium

Rhamnidium elaeocarpum

Senna obtusifolia

Tabela 4: Número de indivíduos de bruquídeos por espécies de planta hospedeira (as

espécies de bruquídeos aguardam identificação).

Bruchidae Nº de indivíduos Espécie hospedeira

espécie A 44 Bauhinia forficata

espécie B 988 Leucaena leucocephala

espécie C 1 Lonchocarpus muehlbergianus

espécie D 4 Peltophorum dubium

espécie E 4 Senna obtusifolia

Tabela 5: Porcentagem de predação das sementes nas espécies hospedeiras de

bruquídeos.

Espécie hospedeira Total de frutos

Total de

sementes

Sementes

predadas % de Predação

Bauhinia forficata 72 306 55

15,03%

Leucaena leucocephala 263 3244 1365

42,08%

Lonchocarpus muehlbergianus 45 58 4

6,90%

Peltophorum dubium 73 116 4

3,45%

Senna obtusifolia 14 645 4

0,62%

abr

mai/0

jun/07

jul/07

ago/07

set/07

out

nov/0

ez/07

jan/08

fev/08

mar/08

Meses de coleta

Demais espécies

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

Leucaena leucocephala

Bauhinia

forficata

Senna

obtusifolia

Peltophorum

dubium

Lonchocarpus

muehlbergianus

Leucaena

leucocephala

Fig. 5. Emergência de bruquídeos em cinco espécies de plantas hospedeiras ao longo

dos meses de coleta.

abr/07

mai/

jun/07

jul/07

ago/07

set/07

out

/07

nov/07

z/07

jan/08

fev/08

mar/08

Plantas em frutificação

100

150

200

250

300

350

400

450

500

550

600

650

Meses de Coleta

Emergência de Bruchidae

Nº de espécies em

frutificação

Bruquídeos

Fig. 6. Número de espécies em frutificação ao longo dos meses e quantidade de

bruquídeos que emergiram dos frutos destas coletas.

Fig. 7. Bruquídeos ocorrentes em espécies de plantas da “Mata da Bica”. Espécie A – de

Bauhinia forficata; Espécie B – de Leucaena leucocephala; Espécie C – de

Lonchocarpus muehlbergianus; Espécie D – de Peltophorum dubium; Espécie E – de

Senna obtusifolia (os espécimes encontram-se em fase de identificação).

Fig. 8. Bruquídeo morto no orifício de emergência (seta clara) e semente quando ocorre

a emergência do bruquídeo (seta escura), ambos em Bauhinia forficata.

5. Conclusões

1. Ocorreu a emergência de bruquídeos apenas em espécies de plantas da família

Fabaceae, mostrando a preferência de Bruchidae por espécies desta família.

2. Aparentemente houve a emergência de apenas uma espécie de Bruchidae por

espécie de planta, mostrando a alta especificidade destes insetos por suas plantas

hospedeiras.

3. A alta porcentagem de predação observada nas sementes de L. leucocephala

inviabilizou a germinação, pois a larva alimenta-se do embrião da semente.

6. Referências Bibliográficas

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Considerações Finais

As espécies da família Bruchidae são conhecidas por serem importantes

predadoras de sementes. O presente estudo envolveu sistemas tróficos nas quais

representantes desta família estavam presentes. Em um dos sistemas foi estudada a

dinâmica espacial do bruquídeo Acanthoscelides schrankiae e de seus parasitóides em

Mimosa bimucronata, planta pertencente à família Fabaceae (Mimosoideae).

Os resultados das análises de dinâmica espacial entre bruquídeos e parasitóides

permitiram quantificar padrões independentes, inversamente dependentes e diretamente

dependentes da densidade espacial, e a freqüência de ocorrência de tais padrões

dependeu do momento de observação, uma vez que as análises foram feitas em

diferentes momentos de coleta. O método utilizado para se quantificar a dependência de

densidade espacial é determinante, portanto, com a utilização do SADIE, padrões

diretamente dependentes da densidade devem ser detectados com maior freqüência e

devem ser mais comuns em populações naturais do que se sugere.

Com relação à associação espacial foi demonstrado um alto grau de associação

espacial entre bruquídeos e parasitóides, e pela análise das características nutricionais

dos frutos foi possível observar que essa associação ocorria em locais com menores

conteúdos de fenóis, ou seja, em ramos de menor qualidade nutricional. Logo, em locais

com altas densidades de bruquídeos ocorriam altas densidades de parasitóides e baixas

taxas de parasitismo, e estes ramos possuíam menores conteúdos de compostos

fenólicos.

Foi estudada também a riqueza de espécies da família Bruchidae em um

fragmento de floresta estacional denominado “Mata da Bica”, envolvendo espécies de

plantas de diversas famílias. Apenas cinco espécies de plantas tiveram suas sementes

predadas por bruquídeos, todas pertencentes à família Fabaceae, mostrando maior

ocorrência de bruquídeos em plantas desta família. A riqueza de espécies de bruquídeos

não foi alta, mas foi possível observar que o ataque nas sementes de Leucaena

leucocephala

foi bastante intenso devido ao alto número de indivíduos ocorrentes nos

frutos desta planta. Além disso, constatou-se que as sementes desta espécie tornaram-se

inviáveis após serem predadas pelas larvas dos bruquídeos.

Estudos como estes são de extrema importância para o conhecimento da fauna

de bruquídeos e de suas plantas hospedeiras, para a determinação de padrões e

processos ocorrentes entre representantes da família Bruchidae e suas plantas

hospedeiras, assim como para um melhor entendimento das interações tri-tróficas

(planta-hospedeiro-parasitóide) presentes nestes sistemas.

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