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Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
BIOLOGIA REPRODUTIVA E COMPORTAMENTO COOPERATIVO EM NINHOS
DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA
L
UANE
R
EIS DOS
S
ANTOS
Brasília – DF
2008
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ii
Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
BIOLOGIA REPRODUTIVA E COMPORTAMENTO COOPERATIVO EM NINHOS
DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA
Luane Reis dos Santos
Dissertação apresentada ao Departamento de
Ecologia da Universidade de Brasília como requisito
parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia
Orientador: Miguel Ângelo Marini, Ph. D.
Brasília – DF
2008
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iii
Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
L
UANE
R
EIS DOS
S
ANTOS
BIOLOGIA REPRODUTIVA E COMPORTAMENTO COOPERATIVO EM NINHOS
DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA
Dissertação defendida e aprovada em 27 de março de 2008 como requisito parcial
para a obtenção do grau de mestre em Ecologia pela Universidade de Brasília.
Comissão Examinadora:
Prof. Dr. Miguel Ângelo Marini
Presidente/Orientador
Universidade de Brasília
Prof. Dr. Mauro Pichorim
Membro Titular
UFRN
Drª. Mariana Cariello
Membro Titular
CNPq
Prof. Drª. Maria Alice dos Santos Alves
Membro Suplente
UERJ
iv
Agradecimentos
Agradeço primeiramente à minha família, principalmente aos meus pais a quem dedico
este trabalho, por todo apoio e compreensão. Vocês que acreditaram nesse sonho e me deram
todo incentivo para realizá-lo. Sem vocês nada disso seria possível.
Ao meu irmão Bruno Reis dos Santos por ter dividido comigo as experiências do
mestrado e pelas aulas particulares de estatística e ao meu irmão Fabiano Reis dos Santos que
sempre me ajudou a resolver os problemas dos computadores nas horas de aperto.
Ao Orientador Miguel Ângelo Marini, por ter acreditado que eu conseguiria chegar até
aqui, me dando sempre muito incentivo. Agradeço também por todos os ensinamentos passados
nestes 6 anos de convivência e também pelos “puxões de orelha”, que serão tão valiosos para
toda a minha vida profissional.
Agradeço ao meu companheiro Gustavo Fisher por todo carinho, paciência e incentivo
durante este período, além da ajuda de campo como “escalador profissional de árvores altas.”
Aos amigos Nadinni Sousa, Lilian Manica e Daniel Gressler, que foram minha segunda
família durante esses dois anos. Obrigada pelo companheirismo e pelas nossas valiosas
discussões e trocas de experiências ao longo de todo o mestrado. Agradeço também a Sheila,
Gabriela, Priscilla, Clarice, Oscar, Yonara, Mariana e a todos os colegas do laboratório pela ajuda
de campo.
Aos ornitólogos Tarcísio Abreu e Charles Duca por terem sido uma fonte de inspiração e
grandes incentivadores ao trabalho com as aves. Agradeço pela amizade e ensinamentos de
campo que foram tão importantes para a minha formação.
v
Ao amigo Sandro Barata por ter cedido as fotos de C. hirundinacea e pelo
companheirismo e ajuda no campo e pela foto da capa. Agradeço também à Debora Goedert pela
ajuda na tradução dos resumos.
À amiga Maria Rosa Zanatta (Rosinha) e aos professores Carolyn Proença, Manoel
Cláudio da Silva Junior e Christopher William Fagg pela ajuda na identificação das espécies de
planta suporte e das plantas que constituem os ninhos. À Luciana Paiva pela ajuda na
identificação das plantas no campo.
Aos amigos queridos Guilherme Salviano (Sal), Tatiana Brisolla (Tati), Priscilla Bittar
(Pri), Adriano Barata, Luiz Felipe Pimenta e a todo o grupo N’ZAMBI pelo apoio e incentivo,
que foi fundamental, principalmente nos finalmentes e nas horas de cansaço.
Agradeço ao Prof. Dr. Mauro Pichorim, a Dr. Mariana Cariello e a Prof. Dr. Maria Alice
dos Santos Alves, que aceitaram participar como membros da banca examinadora desta
dissertação.
Ao Decanato de Pesquisa e Pós-Graduação (DPP/UnB) pelo apoio financeiro para a ida
ao Congresso Brasileiro de Ornitologia.
À coordenação e secretaria do Programa de Pós-graduação em Ecologia, pelo apoio
logístico, financeiro e burocrático durante esses dois anos.
Ao CNPq, pela concessão da bolsa de estudos e pelo apoio financeiro ao projeto.
Ao FUNPE, a FINATEC e a FAPDF pelo apoio financeiro concedido ao projeto.
À administração da Estação Ecológica de Águas Emendadas pela autorização da
realização do estudo na reserva.
Enfim, agradeço a todos que de alguma forma contribuíram para a realização deste
trabalho.
vi
Índice
Resumo ................................................................................................................................... 1
Abstract .................................................................................................................................. 3
Introdução Geral.................................................................................................................... 5
Referências Bibliográficas ..................................................................................................... 8
CAPÍTULO I - BIOLOGIA REPRODUTIVA E COMPORTAMENTO COOPERATIVO
DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA ......................................................................................11
Resumo ..................................................................................................................................12
Abstract .................................................................................................................................14
Introdução.............................................................................................................................16
Metodologia...........................................................................................................................17
Área de estudos..................................................................................................................17
Captura e marcação dos indivíduos ...................................................................................18
Procura e monitoramento dos ninhos .................................................................................19
Período reprodutivo ...........................................................................................................20
Ninhos................................................................................................................................20
Ovos...................................................................................................................................21
Ninhegos ............................................................................................................................21
Cuidado parental ...............................................................................................................22
Análises estatísticas ...........................................................................................................23
Resultados .............................................................................................................................24
Período reprodutivo ...........................................................................................................24
Ninhos................................................................................................................................24
Construção do ninho ..........................................................................................................25
vii
Ovos...................................................................................................................................27
Período de incubação.........................................................................................................28
Ninhegos ............................................................................................................................28
Cuidado parental e comportamento cooperativo ................................................................34
Discussão ...............................................................................................................................38
Período reprodutivo ...........................................................................................................38
Ninhos................................................................................................................................38
Construção do ninho ..........................................................................................................39
Ovos...................................................................................................................................39
Ninhegos, cuidado parental e comportamento cooperativo.................................................40
Conclusão ..............................................................................................................................43
Referências bibliográficas.....................................................................................................45
CAPÍTULO II - INFLUÊNCIA DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E TEMPORAIS NO
SUCESSO REPRODUTIVO DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA ......................................49
Resumo ..................................................................................................................................50
Abstract .................................................................................................................................52
Introdução.............................................................................................................................53
Metodologia...........................................................................................................................54
Área de estudo ...................................................................................................................54
Localização e monitoramento de ninhos.............................................................................55
Sobrevivência dos ninhos ...................................................................................................56
Resultados .............................................................................................................................61
Causas de perdas de ninhos ...............................................................................................61
Sobrevivência dos ninhos ...................................................................................................62
viii
Discussão ...............................................................................................................................74
Causas da perda de ninhos.................................................................................................74
Sobrevivência dos ninhos ...................................................................................................75
As hipóteses .......................................................................................................................76
Conclusão ..............................................................................................................................81
Referências bibliográficas.....................................................................................................83
ix
Índice de Figuras
CAPÍTULO I
-
Biologia reprodutiva e comportamento cooperativo de Cypsnagra hirundinacea
Figura 1. Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE). Quadrado (linha branca)
representa a grade de 100 ha, e o polígono (linha amarela) representa toda a área de procura de
ninhos .............................................................................................................................................18
Figura 2. Espécies vegetais utilizadas como suporte para os ninhos de Cypsnagra hirundinacea,
na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF observadas entre 2002 e 2007 ..........................27
Figura 3. Ovos e ninhegos de Cypsnagra hirundinacea em diferentes idades: A) ovos no ninho
evidenciando a coloração e as manchas marrons; B) ninhego com 2 dias de idade; C) ninhegos
com 6 dias; D) ninhegos com 8 dias e E) ninhegos com 10 dias. Fotos A, D e E: Sandro Barata.
Fotos B e C: Luane R. dos Santos .................................................................................................32
Figura 4. Retas de regressão [A) da massa corporal, B) do comprimento da asa, C) da narina e D)
do tarso] em relação à idade de ninhegos de Cypsnagra hirundinacea em ninhos sem ( )
e com ( )ajudantes observados na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF entre
2002 e 2007 ...................................................................................................................................33
Figura 5. Taxa de entrega de alimentos por ninhego total em ninhos de Cypsnagra hirundinacea
com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias e 2) 6-
10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi 25 (classe 1) e 16 (classe 2) e para
ninhos com ajudantes foi de 19 (classe 1) e 10 (classe 2) ............................................................36
Figura 6. Taxa de entrega de alimentos por ninhego das fêmeas de Cypsnagra hirundinacea em
ninhos com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias
e 2) 6-10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi de 24 (classe 1) e 16 (classe 2)
e para ninhos com ajudantes foi de 20 (classe 1) e 8 (classe 2) ....................................................37
Figura 7. Taxa de entrega de alimentos por ninhego dos machos de Cypsnagra hirundinacea em
ninhos com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias
e 2) 6-10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi de 23 (classe 1) e 16 (classe 2)
e para ninhos com ajudantes foi de 20 (classe 1) e 8 (classe 2) .....................................................37
CAPÍTULO II - Influência de variáveis ambientais e temporais no sucesso de reprodutivo de
Cypsnagra hirundinacea
Figura 1. Efeito da idade (1 e 26 dias) na taxa de sobrevivência diária dos ninhos de Cypsnagra
hirundinacea, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
ao longo das estações reprodutivas
de 2002 a 2007
.................................................................................................................................66
Figura 2. Probabilidade de sobrevivência esperada para ninhos de Cypsnagra hirundinacea no
início (entre os dias 1 - 26), no meio (entre os dias 50 - 75) e no final (entre os dias 80 -105) da
estação reprodutiva, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
entre 2002 e 2007
.............66
x
Figura 3. Probabilidade de sobrevivência de ninhos esperada para o período de incubação (16
dias) de Cypsnagra hirundinacea, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF entre 2002 e
2007................................................................................................................................................69
Figura 4. Efeito da idade (1 e 10 dias) na taxa de sobrevivência diária dos ninhos de Cypsnagra
hirundinacea no período de ninhegos, ao longo da estação reprodutiva, na Estação Ecológica de
Águas Emendadas, DF
ao longo das estações reprodutivas de 2002 a 2007
....................................73
Figura 5. Probabilidade de sobrevivência esperada para ninhos de Cypsnagra hirundinacea no
período de ninhegos, no início (entre os dias 1-10), no meio (entre os dias 51-60) e no final (entre
os dias 96-105) da estação reprodutiva, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF entre
2002 e 2007....................................................................................................................................73
xi
Índice de Tabelas
CAPÍTULO I
- Biologia reprodutiva e comportamento cooperativo de Cypsnagra hirundinacea
Tabela 1. Variáveis morfológicas e altura em relação ao nível do solo de ninhos de Cypsnagra
hirundinacea encontrados na Estação Ecológica de Águas Emendadas........................................26
CAPÍTULO II - Influência de variáveis ambientais e temporais no sucesso reprodutivo de
Cypsnagra hirundinacea
Tabela 1. Número, destino e causas de perda aparente dos ninhos de Cypsnagra hirundinacea
encontrados na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF durante as estações reprodutivas de
2002 a 2007 ...................................................................................................................................62
Tabela 2. Parâmetros de sobrevivência de ninhos de Cypsnagra hirundinacea na Estação
Ecológica de Águas Emendadas, DF durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007...............63
Tabela 3. Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período total de ninhos que
explicam a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhos de Cypsnagra hirundinacea, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a
2007............................................................
......................................................................................64
Tabela 4. Importância relativa e estimativas de β dos melhores modelos na análise de
sobrevivência dos ninhos de Cypsnagra hirundinacea na Estação Ecológica de Águas
Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007 ....................................................65
Tabela 5. Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período de incubação que
explicam a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhos de Cypsnagra hirundinacea, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a
2007............................................................
.....................................................................................68
Tabela 6.
Importância relativa e estimativas de β dos melhores modelos na análise de
sobrevivência do período de incubação de Cypsnagra hirundinacea na Estação Ecológica de
Águas Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007 ........................................69
Tabela 7. Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período de ninhegos que explicam
a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhegos de Cypsnagra hirundinacea, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a
2007............................................................
......................................................................................71
Tabela 8. Importância relativa e estimativas de β dos melhores modelos na análise de
sobrevivência dos ninhegos de Cypsnagra hirundinacea na Estação Ecológica de Águas
Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a
2007
................................................................................................................................................72
1
Resumo
Cypsnagra hirundinacea (Aves: Thraupidae) é uma espécie que ocorre em áreas abertas
do Cerrado e possui reprodução cooperativa, onde os ajudantes são filhotes de estações
reprodutivas passadas. O primeiro capítulo desta dissertação apresenta uma descrição de aspectos
da biologia reprodutiva de C. hirundinacea, incluindo período reprodutivo, ninho, ovos, filhotes,
período de incubação e ninhegos, cuidado parental e reprodução cooperativa. O segundo capítulo
tem como objetivo estimar a probabilidade de sobrevivência do período total de ninhos, do
período de incubação e do período de ninhegos e avaliar o efeito de variáveis temporais e
ambientais sobre o sucesso reprodutivo de C. hirundinacea. A busca e monitoramento de ninhos
foram realizados na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), DF, entre os anos de
2002 e 2007. Ao longo de todo o estudo foram encontrados 64 ninhos. O período reprodutivo se
inicia em meados de agosto e se estende até a primeira quinzena de dezembro. As características
dos ninhos, ovos e ninhegos estão de acordo com a variação encontrada na família Thraupidae. O
tamanho da ninhada variou entre um e três ovos e o período de incubação foi de 16 ± 0,3 dias. A
incubação é do tipo assincrônica e somente a fêmea incuba enquanto o macho e os ajudantes
ficam em guarda próximos ao ninho. O período médio de permanência dos ninhegos no ninho é
de 12,1 ± 0,5 dias. A fêmea e o macho do par reprodutor, assim como os ajudantes participam da
defesa do ninho e da alimentação dos filhotes. A massa corporal, assim como a asa dos ninhegos
de ninhos com ajudantes aumentou mais rapidamente do que a de ninhegos de ninhos sem
ajudantes. Além disso, ao final do período de permanência no ninho, os filhotes de ninhos com
ajudantes apresentaram medidas mais próximas das dos adultos do que filhotes de ninhos sem
ajudantes. Os ajudantes podem afetar positivamente na sobrevivência dos filhotes e a aptidão do
par reprodutor, uma vez que na sua presença as taxas de entrega de alimentos foram maiores e
tanto a fêmea, quanto o macho do par reprodutor reduziram seu esforço de entrega. Dos 58
2
ninhos que se tornaram ativos, 32,7% foram bem sucedidos, 56,9% foram predados (predação
aparente) e 10,4% foram abandonados. A predação foi a maior causa de perda de ninhadas, tendo
uma média de 53,4% entre os anos. Utilizando-se do método de Mayfield, encontrou-se uma
probabilidade de sobrevivência dos ninhos de C. hirundinacea de 26,7%, que foi semelhante ao
encontrado para outras espécies de Passeriformes no Cerrado e na região tropical. Através da
análise de modelos, no programa MARK, constatou-se que os períodos de incubação e ninhego
podem ser influenciados de forma distinta pelas variáveis temporais e ambientais. Além disso a
análise evidenciou que a variação temporal e a idade são variáveis importantes para prever as
taxas de sobrevivência diária (TSDs), indicando uma diminuição na probabilidade de
sobrevivência dos ninhos ao longo da estação reprodutiva e à medida que os ninhos se tornam
mais velhos. As variáveis ano, altura e distância não foram variáveis importantes para prever as
TSDs e a variável ajudantes não apresentou nenhum efeito sobre as TSDs do período total dos
ninhos, do período de incubação e do período de ninhegos.
Palavras-chave: Cypsnagra hirundinacea, história de vida, biologia reprodutiva,
reprodução cooperativa, sucesso reprodutivo, Programa MARK, Cerrado.
3
Abstract
White-rumped Tanager (Cypsnagra hirundinacea) is a cooperative breeding species, which
helpers are offspring of earlier breeding seasons. This species occurs in open areas of the Cerrado
(Neotropical savanna). The first chapter of this dissertation presents a description of several
aspects of C. hirundinacea reproductive biology, including reproductive period, nest, eggs,
nestlings, incubation and nestling periods, parental care and cooperative breeding. The second
chapter aims to estimate survival probability from total nests period, and separately during
incubation and nestling period as a function of temporal and environmental variables. Nest
searches and monitoring were conducted at “Estação Ecológica de Águas Emendadas”
(ESECAE), Distrito Federal, Brazil, from 2002 to 2007. Sixty-four nests were found during these
years. The breeding period started in mid August and ended in the first half of December. Nests,
eggs and nestlings characteristics are similar to the ones reported for other tanagers. Clutch size
varied from one to three eggs and incubation period lasted 16 ± 0.3 days. Incubation is
asynchronous and only the female incubated eggs, while male and helpers only guarded the nest
from a short distance. Nestling period was 12.1 ± 0.5 days. The breeding pair and the helpers fed
the nestlings and defended the nest during this phase. Nestlings’ growth rates of body mass and
wing were higher at nests with helpers than at nests without helpers. In addition, at the end of the
period, nestlings from helped nests were morphometric more similar to adults than nestlings from
unhelped nests. Food delivery rate per nestling was higher in helped nests, and both breeding
female and male had lower food delivery rates at these nests. Thus, helper presence at the nest
increased nestling body condition, which might have affected their survival and breeding pair
fitness. Fifty-eight nests were active, from which 32.7% were successful, 56.9% depredated
(apparent predation), and 10.4% abandoned. Nest predation was the main cause of nest losses,
4
with an average of 54.3% among years. Mayfield´s nest survival probability was 26.7%, similar
to that one found to other passerine birds in Cerrado and in other tropical areas. Using model
selection of daily survival probabilities in program MARK, different effects of temporal and
environmental variables were found during all nest periods (incubation, nestling and total). This
study suggests that nest survival probability decreased through the breeding season and during
nest age, being important predictive variables. The variables year, nest height, and nest distance
to the nearest road had little support in the models considered and the variable helper presence at
the nest had no effect on daily survival rates.
Key-words: White-rumped Tanager (Cypsnagra hirundinacea), life history, breeding biology,
cooperative breeding, reproductive success, Program MARK, Cerrado (Neotropical savanna).
5
Introdução Geral
A reprodução é um processo fundamental, que demanda uma quantidade de energia
adicional e pode representar um efeito adverso ao longo da vida dos organismos (R
ICKLEFS
,
1990). Diante disso, as estratégias reprodutivas são determinadas pelo esforço reprodutivo do
indivíduo, que é expresso em termos de conflitos entre a alocação de recursos limitados
(R
ICKLEFS
, 1977). As aves exibem uma grande diversidade nas estratégias reprodutivas, que se
refletem na variação dos aspectos da biologia reprodutiva. A biologia reprodutiva é uma
importante fonte de conhecimento para a compreensão dos padrões de história de vida das aves.
Entretanto, ainda existem poucas informações sobre a história de vida e sucesso reprodutivo de
pássaros tropicais (M
ARTIN
, 1996), havendo uma necessidade de mais estudos nesta região.
A predação exerce uma importante influência no sucesso reprodutivo das aves (M
ARTIN
,
1993). Este processo tem sido evidenciado como a principal causa de perda de ninhos na região
tropical (O
NIKI
, 1979), sendo constatadas taxas de predação entre 80 e 90% (S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001). Estudos apontam a que a predação também tem sido a principal causa de perdas
de ninhos para a região do Cerrado (L
OPES
&
M
ARINI
,
2005;
F
RANCISCO
2006;
D
UCA
,
2007;
M
EDEIROS
&
M
ARINI
,
2007;
B
ORGES
,
2008;
G
RESSLER
,
2008). Além da predação, a sobrevivência
de ninhos também pode sofrer influência de outros fatores, como variáveis ambientais e
temporais. A relação desses fatores com o sucesso reprodutivo é fundamental para o
entendimento das estratégias reprodutivas.
A reprodução cooperativa é descrita em sistemas sociais onde um ou mais indivíduos
podem auxiliar os pais no cuidado com os filhotes no ninho (B
ROWN
,
1987; C
OCKBURN
, 1998;
S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001; K
OENIG
&
D
ICKINSON
, 2004). Algumas famílias de aves são
mais predispostas a terem reprodução cooperativa. Isso por que a baixa mortalidade nestas
6
famílias implica em uma baixa substituição da população diminuindo a oportunidade de
reprodução independente (A
RNOLD
&
O
WENS
, 1998.). Além disso, uma vida sedentária e um
clima quente e relativamente constante parecem predispor algumas linhagens a terem reprodução
cooperativa (A
RNOLD
&
O
WENS
, 1999). Esse fenômeno é amplamente relacionado a aves de
climas subtropicais e tropicais e pode ser entendido como uma conseqüência do comportamento
territorial de grupo (G
ASTON
, 1978). A presença de ajudantes no ninho foi descrita para algumas
espécies de Thraupidae (S
KUTCH
, 1961; A
LVES
, 1990; C
OCKBURN
, 2003), indicando que este
comportamento pode ser comum ao grupo taxonômico.
Cypsnagra hirundinacea (Aves: Thraupidae) é uma espécie que habita áreas abertas do
Cerrado no interior do Brasil e suas áreas adjacentes (R
IDGELY
&
T
UDOR
, 1989). Vive em bandos
de até oito indivíduos (M
IKICH
&
B
ÉRNILS
, 2004) e possui um sistema cooperativo de
reprodução, onde os ajudantes são filhotes de estações reprodutivas passadas (C
OCKBURN
, 2003).
Sua área de vida pode ter em média 30 há e ocupa parcelas de campo limpo, cerrado típico e
cerrado ralo (S
ANTOS
, dados não publicados). Predominantemente insetívoros, seu forrageamento
se dá por meio de uma vasculha minuciosa dos arbustos e árvores e, ocasionalmente, no solo
(S
CHERER
-N
ETO
et al., 1996; R
AGUSA
-N
ETTO
, 1997). Além disso, C. hirundinacea pode se
associar a bandos mistos para forragear, sendo comum a sua vigilância como sentinela
(V
ASCONCELOS
et al., 1999;
R
AGUSA
-N
ETTO
, 2000). Sua distribuição vai desde o nordeste do
Brasil ao Mato Grosso, Bolívia e Paraguai (S
ICK
, 1997), sendo observada também, no Amapá e
Suriname (R
IDGELY
&
T
UDOR
, 1989). A espécie é amplamente distribuída e não está incluída em
nenhuma categoria de risco (IUCN, 2008), mas é considerada vulnerável no Estado do Paraná e
em perigo no Estado de São Paulo (M
IKICH
&
B
ÉRNILS
, 2004). Ainda são escassas as
informações a respeito de aspectos reprodutivos de C. hirundinacea (S
CHERER
-N
ETO
et al. 1996).
7
Este estudo foi apresentado em dois capítulos que objetivaram descrever a biologia
reprodutiva de Cypsnagra hirundinacea e entender como fatores ambientais e temporais
influenciam no sucesso reprodutivo da espécie. No primeiro capítulo fez-se uma descrição
detalhada de vários aspectos da biologia reprodutiva, incluindo ninho, ovos, filhotes, período de
incubação e ninhegos e reprodução cooperativa. No segundo capítulo foram analisadas as taxas
de sobrevivência diárias do período total de ninhos, do período de incubação e do período de
ninhegos. Através de uma análise de modelos feita no programa MARK, avaliou-se a influência
de fatores ambientais e temporais sobre a sobrevivência dos ninhos de C. hirundinacea.
8
Referências Bibliográficas
A
LVES
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(Neothraupis fasciata). Condor 92: 470-474.
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history hypothesis. Proceedings of the Royal Society of London, Series B 265: 739-745.
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Behavioral Ecology 10: 465-471.
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Cerrado no Distrito Federal. Dissertação de Mestrado. Brasília, Universidade de Brasília.
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11
CAPÍTULO I
BIOLOGIA REPRODUTIVA E COMPORTAMENTO COOPERATIVO DE
CYPSNAGRA HIRUNDINACEA
12
Resumo
Cypsnagra hirundinacea (Aves: Thraupidae) é uma espécie que habita áreas abertas no
Cerrado e possui reprodução cooperativa. Devido à escassez de informações a respeito de seus
aspectos reprodutivos, este capítulo teve como objetivo descrever aspectos da biologia
reprodutiva como: período reprodutivo, ninho, ovos, filhotes, período de incubação e ninhegos,
cuidado parental e reprodução cooperativa de C. hirundinacea. A busca e o monitoramento de
ninhos foram realizados na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), DF, entre os
anos de 2002 e 2007. Ao longo de todo o estudo foram encontrados 64 ninhos. O período
reprodutivo se inicia em meados de agosto e se estende até a primeira quinzena de dezembro,
tendo uma duração de 106 dias no ano de 2006 e de 110 dias no ano de 2007. As características
dos ninhos, ovos e ninhegos estão de acordo com a variação encontrada na família Thraupidae.
Os ninhos possuem formato de cesto alto, tendo altura média em relação ao solo de 3,7 ± 0,3 m,
altura média de 61,2 ± 2,5 mm, profundidade de 46,7 ± 2,3 mm, diâmetro externo de 86,8 ± 3,4
mm e diâmetro interno de 61,7 ± 1,9 mm, sendo construído principalmente em plantas do gênero
Kielmeyera. Os ovos têm formato ovóide, coloração azul esverdeada com algumas manchas
marrons. Possuem massa de 3 ± 0,1 g, comprimento de 20,6 ± 0,7 mm e largura de 15,5 ± 0,05 g.
O tamanho da ninhada variou entre um e três ovos e o período de incubação foi de 16 ± 0,3 dias.
A incubação é do tipo assincrônica e somente a fêmea incuba enquanto o macho e os ajudantes
ficam em guarda próximos ao ninho. O período médio de permanência dos ninhegos no ninho foi
de 12,1 ± 0,5 dias. A fêmea e o macho do par reprodutor, bem como os ajudantes participam da
defesa do ninho e da alimentação dos filhotes. A massa corporal, assim como a asa dos ninhegos
de ninhos com ajudantes aumentou mais rapidamente do que a de ninhegos de ninhos sem
ajudantes. Já o crescimento da narina e do tarso dos ninhegos de ninhos com ajudantes não foi
mais rápido do que o de ninhegos de ninhos sem ajudantes. Apesar disso, estas medidas também
13
foram maiores para ninhegos de ninhos com ajudantes. Ao final do período de permanência no
ninho, os filhotes de ninhos com ajudantes apresentaram medidas mais próximas das dos adultos
do que filhotes de ninhos sem ajudantes. As taxas de entrega de alimentos por filhote foram
maiores em ninhos com ajudantes, e nestes ninhos tanto a fêmea, quanto o macho do par
reprodutor reduziram o esforço de entrega ao longo do período de ninhegos. Isto pode indicar que
os ajudantes afetam positivamente na sobrevivência dos filhotes e na aptidão do par reprodutor.
Palavras-chave: Cypsnagra hirundinacea, biologia reprodutiva, reprodução cooperativa,
Cerrado.
14
Abstract
The White-rumped Tanager (Cypsnagra hirundinacea) is a cooperative breeding species that
occurs in open areas of the Cerrado (Neotropical savanna). This chapter aims to describe aspects
of breeding biology such as reproductive period, nests, eggs and nestlings characteristics,
incubation and nestling period, parental care and cooperative breeding of C. hirundinacea. Nests
search and monitoring were conducted at the “Estação Ecológica de Águas Emendadas”
(ESECAE), DF, Brazil, from 2002 to 2007. Sixty-four nests were found during these years. The
breeding period started in mid August and ended in the first half of December, lasting 106 days in
2006 and 110 days in 2007. Nests, eggs and nestlings characteristics are similar to the ones
reported for other tanagers. Nests are open cup-shaped and are usually built at 3.7 ± 0.3 m height,
mainly in trees of the genus Kielmeyera. Nests were 61.2 ± 2.5 mm high and 46.7 ± 2.3 mm
depth, their average external diameter was 86.8 ± 3.4 mm and internal diameter of 61.7 ± 1.9
mm. Eggs had ovoid shape, blue-greenish color with brown spots. Their average mass was 3 ±
0.1 g, and their size was 20.6 ± 0.7 mm length and 15.5 ± 0.05 g width. Clutch size varied from
one to three eggs and incubation period lasted 16 ± 0.3 days. Incubation is asynchronous and only
the female incubated eggs while, male and helpers only guarded the nest from a short distance.
Nestling period lasted 12.1 ± 0.5 days. Both female and male of breeding pair and their helpers
are involved on nest defense and nestling feeding. Nestlings’ growth rates of body mass and wing
were higher at nests with helpers than at nests without helpers. However, nestlings’ growth rates
of beak and tarsus were not statistically different between them, although these measures were
higher for nestlings from nests with helpers. At the end of the period, nestlings from helped nests
were morphometric more similar to adults than nestlings from unhelped nests. Food delivery rate
per nestling was higher in helped nests, and both breeding female and male had lower food
15
delivery rates at these nests. Thus, helper presence at the nest increased nestling body condition,
which might have affected their survival and breeding pair fitness.
Key-words: Cypsnagra hirundinacea, breeding biology, cooperative breeding, Cerrado
(Neotropical savanna).
16
Introdução
A história de vida reflete o balanço entre as demandas energéticas conflitantes existentes
entre a sobrevivência e a reprodução (B
ENNETT
&
O
WENS
, 2002). Diante disso, estratégias
reprodutivas são determinadas pelo esforço reprodutivo do indivíduo, podendo representar um
efeito adverso ao longo de sua vida (R
ICKLEFS
, 1977, 1990). As aves possuem um ciclo de vida
relativamente consistente, porém, demonstram uma grande variação em aspectos da história de
vida. Neste contexto, as estratégias reprodutivas exibem uma grande diversidade, que se reflete
em aspectos como, o período reprodutivo, a construção dos ninhos, o período de incubação, o
tamanho da ninhada e o período de alimentação dos filhotes (B
ENNETT
&
O
WENS
, 2002). Sabe-se
que as histórias de vida de pássaros da região tropical têm características como ninhadas
pequenas e alta predação de ninhos (S
KUTCH
, 1949). No entanto, ainda existe pouco
conhecimento sobre características da história de vida de pássaros tropicais (M
ARTIN
, 1996). O
estudo desses aspectos da biologia reprodutiva é importante para a compreensão das diferentes
estratégias reprodutivas.
A reprodução cooperativa é descrita em sistemas sociais onde um ou mais indivíduos
podem auxiliar os pais no cuidado com os filhotes no ninho (C
OCKBURN
,
1998;
S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001). Esse fenômeno é amplamente relacionado a aves de climas subtropicais e
tropicais e pode ser entendido como uma conseqüência do comportamento territorial de grupo.
Esse comportamento pode ter evoluído de fatores ecológicos como a alta sobrevivência dos
adultos e a saturação do hábitat, que são comuns nos trópicos (G
ASTON
, 1978). De acordo com a
hipótese de história de vida a reprodução cooperativa ocorre somente em linhagens taxonômicas
em que baixas taxas de mortalidade, dispersão e reprodução são encontradas (A
RNOLD
&
O
WENS
,
1998).
17
Os ajudantes podem auxiliar na reprodução aumentando as taxas de entrega de alimentos
para os filhotes e defendendo o ninho contra predadores (S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001). Várias
hipóteses tentam explicar o auxílio dos ajudantes na reprodução dos adultos. Eles podem estar
garantindo que seus genes, de certa forma, estarão sendo passados para os filhotes; podem herdar
o território dos pais; podem aprender a cuidar dos filhotes aumentando a probabilidade de seu
sucesso reprodutivo no futuro ou podem ter oportunidades de cópula com os adultos (G
ASTON
,
1978; S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001).
Considerando-se que a importância de estudos sobre a história natural das espécies, os
objetivos deste capítulo são descrever aspectos da biologia reprodutiva como período
reprodutivo, ninho, ovos, filhotes, comportamento parental e comportamentos sociais de
Cypsnagra hirundinacea presentes na área de estudo.
Metodologia
Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE) (10.500 ha)
(15° 31’12’’ a 15°35’50’’S e 47°31’54’’ a 47°40’31’’W), Distrito Federal. A ESECAE é uma
das mais importantes unidades de conservação do Brasil Central, tendo grande relevância na
preservação de paisagens e hábitats de Cerrado. Nela se encontram representadas as
fitofisionomias de cerrado sensu stricto, campo limpo, campo sujo, matas de galeria alagáveis e
veredas (S
ILVA
J
R
&
F
ELFILI
, 1996) (Figura 1).
A coleta de dados se deu nos possíveis locais de
nidificação onde os bandos foram localizados.
18
Figura 1. Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE). Quadrado (linha branca)
representa a grade de 100 ha, e o polígono (linha amarela) representa toda a área de procura de
ninhos.
Captura e marcação dos indivíduos
Após a localização dos bandos de C. hirundinacea os indivíduos foram capturados,
sempre que possível, em redes de neblina (12 X 2,5 m e malha 36 mm). Quando necessário, foi
realizado playback, com o auxílio de um gravador, para atrair os indivíduos aos locais das redes.
Os indivíduos tiveram sua idade estimada pelo grau de ossificação do crânio, presença de
comissura labial e coloração da plumagem. Além disso, foram coletadas as medidas da massa
corporal, comprimento da asa, da narina e do tarso. Cada indivíduo foi marcado com uma anilha
metálica (CEMAVE/IBAMA) no tarso direito e uma seqüência única de três anilhas coloridas no
tarso esquerdo.
19
A identificação das fêmeas e dos machos reprodutores foi feita através do canto emitido
por cada um na vocalização em dueto, que é característico de cada sexo. Esta vocalização é
emitida somente pelos indivíduos do par reprodutor de C. hirundinacea, não sendo observada a
sua realização pelos ajudantes. Foram consideradas fêmeas reprodutoras, aquelas que foram
encontradas incubando os ovos e machos reprodutores, aqueles que foram encontrados
defendendo a fêmea e o local de nidificação. Os outros indivíduos associados ao par reprodutor,
quando presentes, foram considerados ajudantes.
Procura e monitoramento dos ninhos
Foram monitorados cinco bandos de C. hirundinacea ao longo dos anos de 2005 e 2006,
podendo-se constatar, desta forma, a época do ano em que o período reprodutivo da espécie
ocorre. Diante disso, a procura de ninhos foi realizada de forma intensiva entre os meses de
agosto e dezembro dos anos de 2006 e 2007. Além disso, ninhos encontrados, de forma aleatória
entre os anos de 2002 e 2005 também foram considerados nas análises descritivas da reprodução
de C. hirundinacea. A procura foi realizada inspecionando-se arbustos e árvores de possíveis
locais de nidificação e seguindo-se indivíduos que carregavam algum tipo de material para
construção do ninho ou alimentos para os filhotes. A localização dos ninhos também foi feita
ouvindo-se o canto dos adultos que sempre estavam próximos ao local de nidificação nas
primeiras horas da manhã. Para a marcação foi utilizada uma fita plástica laranja, colocada a uma
distância mínima de cinco metros do ninho. Ninhos localizados fora da grade de estudos foram
georreferenciados com o auxílio de um aparelho GPS (Garmin e-trex, precisão 7 m).
Após a localização, o conteúdo dos ninhos foi registrado (vazio, ovo ou filhote), e seu
status definido como ativo ou inativo. O monitoramento dos ovos deu se a cada 3-4 dias. Próximo
20
às datas de postura e eclosão o monitoramento foi feito em intervalos de 1-2 dias, para uma maior
precisão no registro da data.
Período reprodutivo
O período reprodutivo pode ser entendido como o período que vai desde o início da
construção do primeiro ninho até o dia em que o último ninho encontrado se tornar inativo. Para a
determinação do período reprodutivo foram utilizados os ninhos encontrados nos anos de 2006 e
2007, uma vez que somente nestes anos os dados foram coletados de forma sistemática. Para esta
estimativa foi considerada a situação em que os ninhos se encontravam na data de encontro
(construção, ovo ou filhote), determinando-se o período de construção do ninho como tendo nove
dias, o período de incubação com tendo 16 dias e o período mínimo de ninhegos como tendo 10
dias.
Ninhos
Sempre que possível, os ninhos tiveram suas medidas coletadas no início do período de
incubação, evitando-se desta forma as deformações decorrentes de seu uso. Foi medida a altura, a
profundidade, o diâmetro externo e o diâmetro interno de cada ninho, com o auxílio de um
paquímetro digital (precisão 0,1 mm). A altura do ninho em relação ao solo foi medida com uma
trena. Em ninhos altos (> 3 m), a estimativa da altura foi feita posicionando-se um bambu de
quatro metros de comprimento ao lado da planta suporte do ninho. As plantas suporte foram
identificadas logo após a localização dos ninhos. Ninhos inativos foram coletados, quando
possível, para a posterior identificação do material utilizado, no Herbário do Instituto de Biologia
da Universidade de Brasília. Dois ninhos inativos foram coletados e depositados na Coleção
Ornitológica Marcelo Bagno da Universidade de Brasília.
21
Ovos
Os ovos foram caracterizados quanto ao formato, de acordo com a proposta de
DE LA
P
EÑA
,
(1987), e quanto à coloração. Os ovos tiveram seu comprimento e largura medidos com
paquímetro digital de precisão de 0,1 mm. Para a obtenção da massa foi utilizada uma balança
tipo dinamômetro de 10 g e precisão de 0,1 g, sendo esta medida coletada logo após a postura de
todos os ovos. Para a determinação do tamanho de ninhada foram considerados os ninhos
encontrados em construção ou no estágio inicial de incubação, onde houve a postura de apenas
um ovo.
Determinou-se o período de incubação como sendo o período que vai da postura do
primeiro ovo até o dia do nascimento do primeiro filhote. Para sua estimativa foram considerados
todos os ninhos encontrados na fase de construção, ou no dia da postura do primeiro ovo e onde
pelo menos um ovo eclodiu.
Ninhegos
Sempre que possível os ninhegos foram medidos e pesados com paquímetro digital de
precisão 0,1 mm e balança tipo dinamômetro de 10 e 50 g, respectivamente. Foram feitas
medidas da asa, bico (narina) e tarso dos ninhegos. As medidas foram feitas nos dias 2, 4, 6, 8 e
10 do período de permanência dos ninhegos no ninho, evitando-se, assim, a intensa manipulação
no ninho. As medidas e a massa corporal de ninhegos acompanhados desde o início do
desenvolvimento foram utilizadas como parâmetros na estimativa da idade de ninhegos
encontrados em outros estágios de desenvolvimento. Além disso, estes dados morfométricos
foram utilizados na comparação entre o desenvolvimento de ninhegos de ninhos com e sem
ajudantes. Na primeira visita ao ninho, os ninhegos tinham o tarso marcado com uma caneta
atóxica, possibilitando a identificação de cada um, no ninho. Todos os ninhegos que chegaram até
22
o décimo dia de permanência no ninho foram marcados com uma anilha metálica
(CEMAVE/IBAMA) e receberam uma combinação única de três anilhas coloridas para posterior
identificação, fora do ninho.
Determinou-se o período de ninhegos como tendo início no dia da eclosão do primeiro
ovo e término no dia da saída do último filhote do ninho. Para a estimativa deste período foram
considerados todos os ninhos encontrados antes ou no dia da eclosão do primeiro ovo e onde os
ninhegos permaneceram no ninho até a sua saída bem sucedida.
Cuidado parental
Para avaliar o cuidado parental e o auxílio dos ajudantes no ninho foram consideradas as
atividades de defesa do ninho e entrega de alimentos aos filhotes. Por meio de observações feitas
nos ninhos, constataram-se comportamentos dos adultos como vigilância do ninho, vocalizações
de alarme na presença de possíveis predadores e interações agonísticas intra e interespecíficas.
Em cada observação quantificou-se a entrega de alimentos e posteriormente calculou-se a taxa de
entrega de alimentos por filhote no ninho através da fórmula: (número de entregas/ minuto)/
(tamanho da ninhada). Optou-se por este cálculo, uma vez que os ninhos possuíam diferentes
tamanhos de ninhadas.
As observações foram realizadas, sempre que possível, no período de incubação e ao
longo de todo o período de permanência dos ninhegos no ninho. Para o período de incubação foi
feita uma observação de duas horas, entre 8:00-10:00, em cada ninho. As observações no período
de alimentação dos ninhegos foram divididas em duas classes de idade: 1) 1-5 dias e 2) 6-10 dias.
Cada observação durou entre 30 e 160 min e foi feita entre 6:00-10:00 e entre 14:00-18:00. Para
evitar possíveis perturbações nos ninhos devido à presença da pesquisadora, as observações
foram feitas dentro de uma tenda, confeccionada com tecido camuflado. A tenda era posicionada
23
a uma distância mínima de 20 m do ninho no dia anterior à observação. Nas situações em que a
tenda foi posicionada no dia da observação, descartaram-se os primeiros 10 minutos de
observação, nos quais as perturbações poderiam afetar as atividades normais dos adultos.
Observações onde os indivíduos não retornaram ao ninho e ficaram claramente incomodados com
a presença da tenda, emitindo vocalizações de alarme, foram desconsideradas. Algumas
filmagens também foram feitas com uma câmera analógica (14 x) em ninhos localizados a uma
altura máxima de 1,7 m. A câmera era posicionada em um tripé a uma distância mínima de 10 m
do ninho no dia da filmagem. Cada filmagem teve uma duração máxima de uma hora e trinta
minutos, sendo os primeiros cinco minutos descartados devido às perturbações causadas durante
o posicionamento da câmera.
Análises estatísticas
Para avaliar a diferença dos períodos de permanência da fêmea no ninho com períodos de
forrageamento, durante a fase de incubação, aplicou-se um teste t
(Z
AR
, 1999). Para comparar o
desenvolvimento dos ninhegos de ninhos com e sem ajudantes, ao longo do período de
permanência no ninho foi utilizada uma regressão linear simples das medidas coletadas em
relação à idade. Para comparar a inclinação das retas de regressão entre os tratamentos, foi feito
um teste t entre os coeficientes angulares de cada reta, de acordo com Z
AR
(1999). Para avaliar a
diferença entre as taxas de entrega de alimentos por filhote de ninhos com e sem ajudantes foi
feito o teste t (Z
AR
, 1999) e para os dados sem distribuição normal o teste Mann-Witney (Z
AR
,
1999). Os valores apresentados nos Resultados representam a média ± erro padrão. As análises
estatísticas foram realizadas no programa R, considerando-se uma significância de 0,05 (R
D
EVELOPMENT
C
ORE
T
EAM
2006).
24
Resultados
Ao longo de todo o estudo foram encontrados 64 ninhos de C. hirundinacea. Destes, um
foi encontrado em 2002, um em 2003, quatro em 2004, nove em 2005, 26 em 2006 e 23 em 2007.
Dentre os ninhos incluídos nas análises 58 se tornaram ativos e 6 nunca se tornaram ativos, sendo
utilizados somente para descrever o local de nidificação e a planta suporte utilizada.
Período reprodutivo
As estimativas encontradas indicam que o período reprodutivo de C. hirundinacea se
inicia em meados de agosto e se estende até a primeira quinzena de dezembro. No ano de 2006,
estimou-se que o primeiro ninho, encontrado no período de ninhegos, tornou-se ativo no dia 20
de agosto e que o último ninho, tornou-se inativo no dia 3 de dezembro. No ano de 2007, o
primeiro ninho, encontrado em fase de construção, teve início no dia 27 de agosto e o último,
tornou-se inativo no dia 14 de dezembro. Esses resultados sugerem que, possivelmente, a duração
do período reprodutivo foi de 106 dias no ano de 2006 e de 110 dias no ano de 2007. Apesar de
nos outros anos não ser possível estimar o período reprodutivo, em 2003 e em 2005, os primeiros
ninhos foram encontrados no dia 28 de agosto e no dia 26 de agosto, respectivamente.
Ninhos
O ninho de C. hirundinacea possui um formato de cesto alto e é, em geral, apoiado em
uma trifurcação de galhos com diâmetros semelhantes. Foi observado somente um ninho apoiado
em uma bifurcação, sendo que um dos galhos possuía um diâmetro maior e servia de principal
apoio ao ninho. O ninho é construído em locais bem protegidos pela folhagem das árvores ou
arbustos, sendo difícil a sua localização, pois geralmente está bem camuflado.
25
O revestimento exterior do ninho é composto principalmente por raques de folhas
compostas das leguminosas Dimorphandra mollis Benth. e Mimosa sp. Essas raques são
entrelaçadas entre si e recebem um reforço de teia de aranha que ajuda a manter a estabilidade e
fixar a estrutura do ninho na planta suporte. O interior é revestido por uma fina camada de
gramíneas que são colocadas logo após a camada mais externa do ninho. Acima dessa camada de
gramíneas podem ser depositados pedaços de liquens, plúmulas, pequenas folhas e aquênios de
plantas da família Asteraceae. Esses aquênios também foram encontrados revestindo a parte
externa de alguns ninhos. Na parte mais interna do ninho é depositada uma grossa camada de
paina oriunda principalmente de Eriotheca pubescens (Mart. & Zucc.) Schott. & Endl.
(Malvaceae) e de uma galha pilosa e ferrugínea encontrada em folhas de Erythroxylum
suberosum A. St.-Hil. (Erythroxylaceae).
A altura média dos ninhos em relação ao solo foi de 3,7 ± 0,3 m, a altura média de 61,2 ±
2,5 mm, a profundidade de 46,7 ± 2,3 mm, o diâmetro externo de 86,8 ± 3,4 mm e o diâmetro
interno de 61,7 ± 1,9 mm (Tabela 1). Foram identificadas 16 espécies de plantas utilizadas como
suporte para 58 ninhos, sendo a mais utilizada Kilmeyera spp. (n = 13) (Figura 2). Constatou-se
que há uma preferência pela construção dos ninhos em áreas abertas, predominantemente no
Cerrado ralo. Foram encontrados 39 ninhos no Cerrado ralo, sete no Cerrado típico, nove no
Parque cerrado e sete no campo sujo. Além disso, dois ninhos foram encontrados em áreas
abertas dominadas por capim-gordura (Melinis minutiflora Beauv.).
Construção do ninho
Apenas as fêmeas de C. hirundinacea constroem ninhos. Os machos acompanham as
fêmeas na busca por material e também foram avistados carregando material. Entretanto, quando
o casal se aproxima do ninho, o macho se mantém em uma posição de sentinela em uma planta
26
próxima ou na mesma planta onde o ninho é construído, enquanto a fêmea confecciona o ninho.
Quando os ajudantes estão presentes, eles podem ou não acompanhar o casal dominante na
procura por material. Quando não acompanham o casal dominante, eles ficam forrageando em
um local próximo ao ninho podendo emitir vocalização de alarme quando algum possível
predador se aproxima. Assim como o macho, eles não ajudam na construção do ninho, mas ficam
em posição de sentinela enquanto a fêmea está no ninho.
A construção dos ninhos pode durar até nove dias e é iniciada com a deposição de uma
fina camada de teia de aranha e o acréscimo de duas a quatro raques ou gramíneas. O material vai
sendo acrescentado a partir da base até que sejam formadas as paredes do ninho. Quando esta
estrutura está pronta uma grossa camada de gravetos é colocada mais externamente e uma
camada de gramíneas é colocada mais internamente, juntamente com teia de aranha para formar o
revestimento do ninho. Somente quando toda a estrutura externa do ninho está pronta inicia-se o
revestimento interno com uma grossa camada de paina, sendo esta a última etapa da construção
(Figura 3A, 3D e 3E).
Tabela 1. Variáveis morfológicas e altura em relação ao nível do solo de ninhos de Cypsnagra
hirundinacea encontrados na Estação Ecológica de Águas Emendadas.
Variáveis N Média ± EP Mínimo Máximo
Altura em relação ao solo (m) 64 3,7 ± 0,3 0,7 17,5
Altura (mm) 5 61,2 ± 2,5 53,8 68,1
Profundidade (mm) 5 46,7 ± 2,3 41,2 54,4
Diâmetro externo (mm) 5 86,8 ± 3,4 73,6 93,0
Diâmetro interno (mm) 5 61,7 ± 1,9 55,0 66,4
27
0
2
4
6
8
10
12
14
Kilmeyera sp.
Vockysia thyrsoidea
Scheflera macrocarpa
Davilla elliptica
Eremanthus glomerulatus
Eriotheca pubescens
Qualea grandiflora
Miconia sp.
Byrsonima coccolobifolia
Sclerolobium paniculatum
Stryphnodendron adstringens
Styrax ferrugineus
Bowdichia virgilioides
Hymenaea stigonocarpa
Diospyros burchelii
Caryocar brasiliense
Espécies vegetais
Número de ninhos
Figura 2. Espécies vegetais utilizadas como suporte para os ninhos de Cypsnagra
hirundinacea, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF observadas entre 2002 e 2007.
Ovos
Os ovos possuem formato ovóide e coloração azul-esverdeado, com poucas manchas
marrons espalhadas por toda a sua extensão e algumas mais concentradas na porção terminal do
pólo rombo (Figura 3A). Ao todo foi feita a morfometria de 26 ovos, que apresentaram as
seguintes medidas: massa 3,0 ± 0,1 g, comprimento 20,6 ± 0,7 mm e largura 15,5 ± 0,05 mm. A
morfometria dos ovos foi feita somente no ano de 2006, uma vez que três ninhos foram
28
abandonados devido a manipulação da pesquisadora no ninho. A maioria das ninhadas teve
tamanho de três ovos (n = 37), sendo o restante de dois (n = 5) e de um (n = 2) ovo.
Período de incubação
Constatou-se que o intervalo entre a postura dos ovos é de um dia (n = 16 ninhos), assim
como o intervalo entre sua eclosão (n = 11 ninhos). Além disso, a fêmea começa a incubar desde
a postura do primeiro ovo (n = 8 ninhos), caracterizando tanto a eclosão como a incubação como
sendo do tipo assincrônica. A estimativa do período médio de incubação foi de 16 ± 0,3 dias
(mínimo = 14; máximo = 17; n = 14). As observações (n = 14 horas) feitas em oito ninhos
revelaram que as fêmeas alternam períodos de incubação (1 ± 0,2 horas; mínimo = 0,1 horas;
máximo = 1,5 horas; n = 8 horas) com períodos equivalentes fora do ninho forrageando (0,8 ± 0,2
horas; mínimo = 0,03 horas; máximo = 1,6; n = 6 horas), sendo que esta diferença não foi
significativa (t = 0,93, g.l. = 14, p = 0,37). O macho e os ajudantes não participam da incubação,
podendo ficar próximos ao ninho, em posição de sentinela enquanto a fêmea incuba, ou
forrageando longe do ninho.
Ninhegos
Os ninhegos nascem com os olhos fechados, cobertos por uma penugem na região dorsal
do corpo e na cabeça. A pele é uma fina camada de coloração rosa, o interior da boca possui uma
coloração vermelho-claro e a comissura labial apresenta uma cor esbranquiçada. A partir do
quarto dia de desenvolvimento já podem ser observados canhões de penas pouco desenvolvidos
nas asas e no quinto dia começam a crescer canhões no dorso e no ventre dos ninhegos. Os olhos
dos ninhegos se abrem aproximadamente nesta etapa do desenvolvimento. As penas das asas
29
estão parcialmente desenvolvidas a partir do oitavo dia e aproximadamente no nono dia o corpo
já possui penas esparsas (Figuras 3B-D).
A estimativa do período médio de ninhegos foi de 12,1 ± 0,5 dias (mínimo = 10 dias;
máximo = 15 dias, n = 13), sendo que com 10 dias os filhotes já eram capazes de sair do ninho.
Após 10 dias de permanência no ninho, os ninhegos apresentam uma plumagem bastante
semelhante a dos adultos, sendo, no entanto, menos brilhante (Figura 3E). O bico possui uma cor
cinza escuro, a pele uma coloração mais escura e as penas da garganta são brancas.
A massa corporal de ninhegos de ninhos com ajudantes aumentou mais rapidamente do
que a de ninhegos de ninhos sem ajudantes. Durante o período de dois a 10 dias de
desenvolvimento foram acompanhados 13 filhotes de ninhos sem ajudantes, para os quais 92% da
variação da massa corporal ocorreu em função da idade (Equação da reta: Massa
NSA
= 1,17 +
1,81 Idade; r² = 0,82; F
1,28
= 339,5; p < 0,05) (Figura 4). Ao final deste período, os ninhegos
atingiram uma massa corporal média de 18,6 ± 1,4 g (n = 5) correspondente a 69% da massa
corporal média dos adultos (27,1 ± 0,3 g; n = 74). Em ninhos com ajudantes, foram
acompanhados oito filhotes, para os quais 94% da variação da massa ocorreu em função da idade
(Massa
NCA
= 3,72 + 2,25 Idade; r² = 0,94; F
1,26
= 478,7; p < 0,05) (Figura 4). Estes ninhegos
atingiram, ao final do período, uma massa corporal média de 24,1 ± 0,7 g (n = 6), o que
corresponde a 89% da massa corporal média dos adultos. Estes dois tratamentos diferiram
significativamente quanto à taxa diária de aumento da massa (t = 6,48; g.l. = 54; p < 0,05),
representada pelos coeficientes angulares das equações de regressão, sendo maior para filhotes de
ninhos com ajudantes (2,25 g/dia) do que para filhotes de ninhos sem ajudantes (1,81 g/dia).
Semelhantemente aos resultados da massa corporal, o crescimento da asa de ninhegos de
ninhos com ajudantes foi mais rápido do que o de ninhegos de ninhos sem ajudantes. Foram
acompanhados 16 filhotes de ninhos sem ajudantes, sendo que 94% da variação no comprimento
30
da asa ocorreu em função da idade (Asa
NSA
= 0,4 + 3,57 Idade; r² = 0,94; F
1,34
= 507,9; p < 0,05)
(Figura 4). Ao final do período considerado na análise, a asa atingiu um comprimento médio de
37,2 ± 1,6 mm (n = 5), correspondendo a 50% do comprimento médio da asa dos adultos (74,7 ±
0,6 mm; n = 39). Já em ninhos com ajudantes, foram acompanhados 12 filhotes, sendo que 96%
da variação da asa ocorreu em função da idade (Asa
NCA
= 0,72 + 4,48 Idade; r² = 0,96; F
1,33
=
842,6; p < 0,05) (Figura 4). A asa atingiu um comprimento médio de 46,1 ± 3,4 mm, ao final do
período, correspondendo a 61,7% do comprimento médio da asa dos adultos. Os dois tratamentos
diferiram significativamente em relação à taxa de aumento diário da asa (t = 16,75; g.l = 67; p <
0,05), sendo que filhotes de ninhos com ajudantes tiveram maior taxa de aumento (0,72 mm/dia)
do que filhotes de ninhos sem ajudantes (0,4 mm/dia).
Diferentemente dos resultados anteriores, o crescimento da narina de ninhegos de ninhos
com ajudantes não foi mais rápido do que o de ninhegos de ninhos sem ajudantes. Foram
acompanhados 16 filhotes de ninhos sem ajudantes, para os quais 81% da variação no
comprimento da narina dependeu da idade (Narina
NSA
= 2,68 + 0,31 Idade; r² = 0,81; F
1,34
=
149,2; p < 0,05) (Figura 4). Ao final do período, a narina atingiu um comprimento médio de 5,9 ±
0,1 mm (n = 5), correspondendo a 60,2% do comprimento médio da narina dos adultos (9,8 ± 0,1
mm; n = 39). Em ninhos com ajudantes, foram acompanhados 12 filhotes, em que 81% da
variação no comprimento da narina dependeu da idade (Narina
NCA
= 2,8 + 0,38 Idade; r² = 0,81;
F
1,36
= 157,3; p < 0,05) (Figura 4). Para estes filhotes, ao final do período, a narina atingiu um
comprimento médio de 6,7 ± 0,1 mm, o que corresponde a 68,3% do comprimento médio da
narina dos adultos. Estes dois tratamentos não diferiram significativamente quanto à taxa diária
de aumento da narina (t = 0,72; g.l. = 70; p > 0,05), sendo apenas um pouco maior para filhotes
de ninhos com ajudantes (0,38 g/dia) do que para filhotes de ninhos sem ajudantes (0,31 g/dia).
31
Semelhantemente aos resultados da narina, o crescimento do tarso de ninhegos de ninhos
com ajudantes não foi mais rápido do que o de ninhegos de ninhos sem ajudantes. Foram
acompanhados 14 ninhegos de ninhos sem ajudantes, sendo que 82% da variação no
comprimento do tarso ocorreu em função da idade (Tarso
NSA
= 5,97 + 1,43 Idade; r² = 0,82; F
1,30
= 139,1; p < 0,05) (Figura 4). O comprimento médio do tarso, ao final do período (20,7 ± 0,9
mm; n = 3) correspondeu a 87,7% do comprimento médio do tarso dos adultos (23,6 ± 0,2 mm; n
= 39). Em ninhos com ajudantes, foram acompanhados 13 ninhegos, em que 91% da variação no
comprimento do tarso ocorreu em função da idade (Tarso
NCA
= 8,4 + 1,61 Idade; r² = 0,91; F
1,33
=
336,6; p < 0,05) (Figura 4). O comprimento médio do tarso, ao final do período foi de 23,7 ± 0,3
mm, foi igual ao comprimento médio do tarso dos adultos. Os dois tratamentos não diferiram
significativamente quanto à taxa diária de aumento da massa (t = 1,97; g.l. = 63; p > 0,05), mas
foi um pouco maior para ninhegos de ninhos com ajudantes (1,61 g/dia) do que para ninhegos de
ninhos sem ajudantes (1,43 g/dia).
Durante o período de permanência no ninho, observou-se que filhotes no mesmo ninho
podem ter diferentes tamanhos e que entre um monitoramento e outro os filhotes menores, muitas
vezes, não estavam mais no ninho. Além disso, observou-se que ao deixarem o ninho (n= 4
ninhos) os filhotes (n = 5 filhotes) ainda não conseguem voar, talvez por que as penas das asas e
da cauda ainda não estejam totalmente desenvolvidas, por isso deslocam-se através de pequenos
saltos. Nos primeiros cinco dias logo que saem, eles ficam entre 0-50 m de distância do local do
ninho, escondidos embaixo da vegetação no chão e em pequenos arbustos. Neste período os
adultos ficam bastante agressivos, não deixando outros pássaros se aproximarem e emitindo
vocalização de alarme com a aproximação de pesquisadores.
32
Figura 3. Ovos e ninhegos de Cypsnagra hirundinacea em diferentes idades: A) ovos no ninho
evidenciando a coloração e as manchas marrons; B) ninhego com 2 dias de idade; C) ninhegos
com 6 dias; D) ninhegos com 8 dias e E) ninhegos com 10 dias. Fotos A, D e E: Sandro Barata.
Fotos B e C: Luane R. dos Santos.
33
0
5
10
15
20
25
30
2 4 6 8 10
Idade (dias)
Massa corporal (g)
0
10
20
30
40
50
2 4 6 8 10
Idade (dias)
Asa (mm)
0
2
4
6
8
2 4 6 8 10
Idade (dias)
Narina (mm)
0
5
10
15
20
25
30
2 4 6 8 10
Idade (dias)
Tarso (mm)
Figura 4.
Retas de regressão [A) da massa corporal, B) do comprimento da asa, C) da narina e D)
do tarso] em relação à idade de ninhegos de
Cypsnagra hirundinacea
em ninhos sem ( )
e com ( ) ajudantes observados na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF entre
2002 e 2007.
Massa
NSA
= 1,17 + 1,81 Idade; r² = 0,82; F
1,28
= 339,5; p < 0,05
Massa
NCA
= 3,72 + 2,25 Idade; r² = 0,94; F
1,26
= 478,7; p < 0,05
Asa
NSA
= 0,4 + 3,57 Idade; r² = 0,94; F
1,34
= 507,9; p < 0,05
Asa
NCA
= 0,72 + 4,48 Idade; r² = 0,96; F
1,33
= 842,6; p < 0,05
Narina
NSA
= 2,68 + 0,31 Idade; r² = 0,81; F
1,34
= 149,2; p < 0,05
Narina
NCA
= 2,8 + 0,38 Idade; r² = 0,81; F
1,36
= 157,3; p < 0,05
Tarso
NSA
= 5,97 + 1,43 Idade; r² = 0,82; F
1,30
= 139,1; p < 0,05
Tarso
NCA
= 8,4 + 1,61 Idade; r² = 0,91; F
1,33
= 336,6; p < 0,05
34
Cuidado parental e comportamento cooperativo
Para avaliar o cuidado parental e o comportamento cooperativo foram observados 13
ninhos sem ajudantes, sendo 25 observações na classe de idade 1 (n = 37 h) e 16 observações na
classe de idade 2 (n = 20 h). Nos ninhos com ajudantes (n = 10) foram realizadas 21 observações
na classe de idade 1 (n = 20 h) e 10 observações na classe de idade 2 (n = 13 h).
Foi constatado que tanto a fêmea quanto o macho do par reprodutor defendem o ninho
durante o período de alimentação dos ninhegos. Durante o monitoramento dos ninhos, sempre
que estavam próximos ambos vocalizavam (alarme e dueto). Em duas ocasiões foram observadas
interações agonísticas de pares reprodutores com indivíduos de outros bandos de
C. hirundinacea
que se aproximaram de seus ninhos. Nestas situações, o par reprodutor vocalizou em dueto várias
vezes e atacou os indivíduos que se aproximaram do ninho. Por outro lado, constatou-se que
quando predadores como
Cyanocorax cristatellus
(Aves: Corvidae), se aproximam, o par
reprodutor não defende o ninho. Observou-se em duas ocasiões que com a aproximação de um
bando de
Cyanocorax cristatellus
(Aves: Corvidae) ao local do ninho os indivíduos do par
reprodutor de
C. hirundinacea
ficaram parados próximos ao ninho sem fazer nenhum
movimento. Em uma dessas ocasiões a fêmea de
C. hirundinacea
estava no ninho, mas saiu logo
depois que um indivíduo de
C. cristatellus
se aproximou do ninho, resultando na predação do
ninhego.
Tanto a fêmea quanto o macho participam da alimentação dos ninhegos e removem os
sacos fecais levando-os para longe do ninho. Por diversas vezes observou-se que após a entrega
de alimentos aos ninhegos a fêmea se posiciona embaixo do ninho e fica arrumando algumas
falhas e fechando alguns buracos com o bico. Além disso, os adultos continuam a entregar
alimentos para os filhotes depois que eles saem do ninho. Pelo menos em cinco ocasiões foi
35
observado que depois de um mês da saída do ninho, os filhotes ainda estavam sendo alimentados
pelos adultos.
Os ajudantes podem auxiliar os pais tanto na defesa do ninho quanto na entrega de
alimentos aos ninhegos. Diversas vezes durante o monitoramento dos ninhos os ajudantes
emitiram sons de alarme sozinhos ou junto com o casal dominante. Eles entregam alimentos
desde o início do período de ninhegos até depois que os filhotes saem do ninho. Em três ocasiões
foram observados filhotes que já haviam saído do ninho há três semanas sendo alimentados pelos
ajudantes.
As taxas de entrega de alimentos por filhote foram maiores em ninhos com ajudantes do
que em ninhos sem ajudantes ao longo do período de ninhegos. Além disso, a diferença entre as
taxas de entrega foi estatisticamente diferente para a primeira etapa (
t
= 2,79; g.l. = 42; p < 0,05),
mas não na segunda etapa (
t
= 0,34; g.l. = 24; p > 0,05) do período (Figura 5). Estes dados
sugerem que as taxas de entrega de alimentos se tornam similares à medida que os ninhegos se
tornam mais velhos.
Tanto a fêmea quanto o macho do par reprodutor tiveram uma taxa de entrega de
alimentos maior em ninhos sem ajudantes, a qual aumentou à medida que os ninhegos se
tornaram mais velhos (Figura 5). Já em ninhos com ajudantes, a fêmea e o macho entregaram
menos alimentos, sendo que a fêmea diminuiu a taxa de entrega ao longo do período (Figura 5).
As taxas de entrega de alimentos por filhote das fêmeas não diferiram estatisticamente entre
ninhos com e sem ajudantes na primeira etapa do período de ninhegos (U = 196; p > 0,05), mas
tiveram uma tendência a ser significativa na segunda etapa (
t
= 1,94; g.l. = 22; p = 0,06). Já as
taxas de entrega de alimentos dos machos não tiveram uma diferença significativa na primeira
etapa (U = 278, p > 0,05), mas foram estatisticamente diferentes na segunda etapa (
t
= 2,06; g.l. =
36
22; p < 0.05). Estes dados sugerem que o auxílio dos ajudantes no ninho, diminui o esforço dos
pais na entrega de alimentos aos ninhegos.
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
1 2
Classes de Idade
T. Entr./ninhego
Figura 5.
Taxa de entrega de alimentos por ninhego total em ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias e 2) 6-
10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi 25 (classe 1) e 16 (classe 2) e para
ninhos com ajudantes foi de 19 (classe 1) e 10 (classe 2).
37
0,005
0,01
0,015
0,02
0,025
0,03
1 2
Classes de idade
T. Entr./ ninhego
Figura 6.
Taxa de entrega de alimentos por ninhego das fêmeas de
Cypsnagra hirundinacea
em
ninhos com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias
e 2) 6-10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi de 24 (classe 1) e 16 (classe 2)
e para ninhos com ajudantes foi de 20 (classe 1) e 8 (classe 2).
0,005
0,01
0,015
0,02
0,025
0,03
1 2
Classes de idade
T. Entr./ ninhego
Figura 7.
Taxa de entrega de alimentos por ninhego dos machos de
Cypsnagra hirundinacea
em
ninhos com ( ) e sem ajudantes ( ). As classes de idade representam os intervalos 1) 1-5 dias
e 2) 6-10 dias. O tamanho amostral para ninhos sem ajudantes foi de 23 (classe 1) e 16 (classe 2)
e para ninhos com ajudantes foi de 20 (classe 1) e 8 (classe 2).
38
Discussão
Período reprodutivo
O período reprodutivo de
C. hirundinacea
teve início em agosto, no final da estação seca,
e foi até dezembro, que corresponde ao meio da estação chuvosa na região central do Brasil.
Estes resultados estão de acordo com o encontrado para outras espécies de Passeriformes
insetívoros da região centro-sul do Brasil (M
ARINI
&
D
URÃES
, 2001). O período reprodutivo de
C. hirundinacea
também coincidiu com o de outras espécies de Passeriformes que nidificam na
mesma área, incluindo o Thraupidae
Neothraupis fasciata
(D
UCA
, 2007) e os Tyrannidae
Elaenia
chiriquensis
(M
EDEIROS
&
M
ARINI
, 2007),
Suiriri islerorum
e
Suiriri affinis
(L
OPES
&
M
ARINI
,
2005). Foi relatado para
N. fasciata
que o início do período reprodutivo pode ser determinado
pelas condições climáticas, uma vez que houve uma variação no início da nidificação entre os
anos, de acordo com o início das chuvas (D
UCA
, 2007). Entretanto, essa variação anual não foi
observada para
C. hirundinacea
, indicando que o início do período reprodutivo pode não ter sido
determinado pelo início das chuvas nos anos de 2006 e 2007.
Ninhos
A descrição dos ninhos de
C. hirundinacea
é semelhante ao descrito para a espécie no
Estado de São Paulo (I
HERING
, 1914) e está de acordo com o que geralmente é encontrado para
vários integrantes da família Thraupidae, um cesto aberto bem elaborado (S
KUTCH
, 1954; S
ICK
,
1997). Entretanto, os ninhos dos integrantes da família Thraupidae podem variar muito em
relação à forma, altura e material utilizado (E
ULER
, 1900; S
KUTCH
, 1954).
O padrão encontrado para
C. hirundinacea
quanto ao local de nidificação e à altura do
ninho são diferentes do que é descrito para outras espécies de áreas abertas. Espécies campestres
39
como
Tachyphonus phoenicius
e
Schistochlamys melanopis
fazem ninhos no capim próximos do
chão (S
ICK
, 1997), sendo este padrão também encontrado para
N. fasciata
(A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990). Os ninhos de
N. fasciata
se assemelham aos de
C. hirundinacea
quanto à
forma, mas são muito diferentes em relação ao material utilizado na sua confecção. São utilizadas
folhas secas e raízes finas, não sendo descrita a presença de teia de aranha e de forramento com
paina (A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990). As medidas dos ninhos de
C. hirundinacea
foram muito
semelhantes às encontradas para o ninho de
Conothraupis speculigera
, no Equador (G
REENEY
et
al
., 2006), sendo este também construído em uma trifurcação. As medidas também se
assemelham as dos ninhos de
Habia rubica
e
Habia gutturalis
em Honduras (W
ILLIS
, 1961) e de
Tachyphonus phoeniceus
no Suriname (H
AVERSCHMIDT
, 1956).
Construção do ninho
A construção do ninho feita somente pela fêmea também é relatada para outras espécies
de Thraupidae do gênero
Ramphocelus
,
Piranga
(S
KUTCH
, 1954) e para
N. fasciata
(A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990; D
UCA
, 2007). Também foi observado para
Ramphocelus dimidiatus
e
Ramphocelus passerinii
que enquanto a fêmea constrói o ninho, o macho fica em guarda um local
(S
KUTCH
, 1954). Entretanto, em várias outras espécies da família, tanto a fêmea quanto o macho
participam da construção do ninho (S
KUTCH
, 1954; L
ONG
&
H
EALTH
, 1994).
Ovos
As medidas dos ovos foram semelhantes às medidas encontradas para a espécie no Estado
de São Paulo (I
HERING
, 1914). Também foram semelhantes às medidas registradas para
Tachyphonus phoenicius
(20,9 x 14,9 mm) (H
AVERSCHMIDT
, 1956), uma espécie com tamanho
corporal similar ao de
C. hirundinacea
(15,5 cm) (S
ICK
, 1997). No entanto, foram menores do
40
que o relatado para outras espécies de tamanho semelhante:
Neothraupis fasciata
(23,9 x 16,8
mm) (A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990) e
Pipraeidea melanonota
(22,6 x 17,9 mm) (
DE LA
P
ENA
,
1987).
As ninhadas de
C. hirundinacea
foram de três ovos, tendo em raras exceções dois ovos ou
um. Esses resultados estão de acordo com o tamanho médio de ninhada encontrado para a família
Thraupidae (2,9 ± 0,6 ovos) no sul da América do Sul (Y
OM
-T
OV
et al
., 1994). Para
Neothraupis
fasciata
foram encontradas ninhadas de um, dois e três ovos (A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990;
D
UCA
, 2007), sendo encontrados tamanhos de ninhadas semelhantes para outras espécies de
Thraupidae (B
OND
, 1943, S
KUTCH
, 1954).
O fato de somente as fêmeas incubarem parece ser comum entre os Thraupidae,
entretanto, o período de incubação de
C. hirundinacea
foi, em geral, maior do que o relatado para
outras espécies da família (S
KUTCH
,
1945;
S
KUTCH
, 1954). Isto pode se dever estar relacionado à
assincronia entre o nascimento dos filhotes, o que não foi observado para outros Thraupidae
(S
KUTCH
, 1954).
Ninhegos, cuidado parental e comportamento cooperativo
O período médio de ninhegos de
C. hirundinacea
foi menor do que o encontrado para
outros Thraupidae que nidificam em locais altos, mas foi semelhante ao encontrado para
indivíduos que nidificam em locais baixos (S
KUTCH
, 1954; S
ICK
, 1997). Isso pode ocorrer devido
ao fato dos ninhos de
C. hirundinacea
estarem localizados em áreas abertas, o que facilitaria o
encontro por predadores.
Neothraupis fasciata
, outro Thraupidae encontrado no Cerrado, também
possui um período médio de incubação relativamente baixo (n = 11 dias), quando comparado aos
valores encontrados na literatura (D
UCA
, 2007).
41
O fato de terem sido observados filhotes de diferentes tamanhos no ninho, bem como a
mortalidade parcial da ninhada, são indícios de uma reprodução assincrônica. Como os filhotes
são alimentados desde o momento da eclosão, pode ser estabelecida uma hierarquia de acordo
com o seu tamanho. Sendo assim, os filhotes menores geralmente morrem no período de
permanência no ninho, devido a uma desvantagem competitiva (S
LAGSVOLD
, 1986; S
TENNING
,
1996). A reprodução assincrônica pode ser uma resposta adaptativa à disponibilidade de
alimentos, seja em uma tentativa reprodutiva ou na reprodução ao longo da vida, ou pode ser não-
adaptativa, resultando de uma resposta às variações ambientais (S
TENNING
, 1996). No entanto,
essas hipóteses não foram testadas neste estudo.
As taxas de crescimento da massa corporal e da asa foram diferentes estatisticamente
entre os ninhegos de ninhos com e sem ajudantes. Diante disso, pôde-se constatar que ninhegos
de ninhos com ajudantes possuem maior taxa de crescimento diário do que ninhegos de ninhos
sem ajudantes. Apesar das taxas de crescimento da narina e do tarso não diferirem
estatisticamente, elas também foram maiores para ninhegos de ninhos com ajudantes. Além disso,
em ninhegos de ninhos com ajudantes todas as medidas consideradas foram maiores do que em
ninhegos de ninhos sem ajudantes, em todo o período de permanência no ninho. Ao final do
período de permanência no ninho os filhotes de ninhos com ajudantes apresentaram medidas mais
próximas das dos adultos, indicando melhores condições de sobrevivência. Estes resultados
indicam que os ajudantes podem ter um efeito positivo sobre probabilidade de sobrevivência dos
filhotes até que estes se tornem independentes. Este efeito também pode ser significativo no
recrutamento de filhotes que saem do ninho (H
ATCHWELL
et al
., 2004).
A defesa do ninho e a entrega de alimentos para os filhotes por parte da fêmea e do
macho, bem como a presença de ajudantes, também foram relatadas para outras espécies de
Thraupidae (S
KUTCH
, 1954;
S
KUTCH
, 1961; A
LVES
, 1990; L
ONG
&
H
EALTH
, 1994; D
UCA
, 2007).
42
Os ajudantes também podem aumentar a vigilância no ninho, reduzindo a predação (H
ATCHWELL
et al
., 2004). Entretanto, para
C. hirundinacea
a vigilância do ninho parece ser ineficiente na
presença de
C. cristatellus
, já que os adultos não defendem o ninho na sua presença.
Os resultados evidenciaram que na primeira etapa do período de ninhegos a taxa de
entrega de alimentos foi maior em ninhos com ajudantes, quando comparada aos ninhos sem
ajudantes. Isso indica que nesta etapa os ajudantes possuíram um efeito aditivo sobre o esforço de
entrega de alimentos pelos pais, uma vez que foi constatado que não há uma diferença
significativa na taxa de entrega de alimentos de fêmeas e machos de ninhos com e sem ajudantes.
O efeito dos ajudantes deve ser aditivo quando os pais mantêm um nível fixo de investimento e
quando existem evidências de que a redução da ninhada se deve a inanição (H
ATCHWELL
, 1999).
Outros estudos também encontraram este efeito dos ajudantes, evidenciando o aumento do
número de filhotes produzidos devido a uma diminuição da inanição (E
MLEN
,
1990;
K
OENIG
&
S
TACEY
,
1990;
W
ALTERS
,
1990;
E
MLEN
&
W
REGE
,
1991). Entretanto, neste estudo não foi
possível evidenciar se ninhos com ajudantes produziram mais filhotes do que ninhos sem
ajudantes e se o efeito aditivo se deve à inanição dos filhotes.
Na segunda etapa do período de ninhegos a taxa de entrega de alimentos foi semelhante
entre os ninhos com e sem ajudantes. Isso indica que houve uma redução compensatória no
esforço do par reprodutor de ninhos com ajudante, quando comparado aos ninhos sem ajudantes.
O par reprodutor tem uma redução compensatória no seu investimento quando a redução de
ninhada é rara (H
ATCHWELL
, 1999). A redução compensatória e o efeito aditivo podem ocorrer na
mesma espécie, sendo mais comum que os machos reprodutores se utilizem destas duas
estratégias, uma vez que eles são mais variáveis quanto a sua confiança na paternidade do que as
fêmeas são em sua confiança na maternidade (H
ATCHWELL
, 1999). A redução no esforço de
entrega de alimentos por ambos os pais também foi encontrada em outras espécies como
43
Pomatostomus temporalis
, uma espécie de reprodução comunitária (B
ROWN
et al
., 1978) e
Sialia
mexicana
(D
ICKINSON
et al
., 1996). Esta redução no esforço dos pais devido ao auxílio dos
ajudantes no ninho pode trazer a eles benefícios como: realização de múltiplas tentativas
reprodutivas no mesmo ano e aumento da probabilidade de sobrevivência e de fecundidade futura
(C
OCKBURN
, 1998; C
AFREY
, 1999). Esta redução no esforço pode ser especialmente benéfica
para as fêmeas, uma vez que elas têm um gasto energético grande durante a postura e incubação
dos ovos, sendo uma forma de recuperar as reservas de energia (C
AFREY
, 1999).
Diante disso, sugerimos que em ninhos com ajudantes, os filhotes podem ter uma maior
probabilidade de sobrevivência por que saem maiores do ninho devido a uma maior taxa de
entrega de alimentos. Os ajudantes podem aumentar as taxas de entrega de alimentos por filhote,
aumentando assim a taxa de crescimento dos ninhegos quando não há disponibilidade de
alimentos. Isto pode significar que os filhotes terão uma maior probabilidade de sobrevivência até
se tornarem independentes (E
MLEN
&
W
REGE
, 1991). Em um estudo feito com
Sialia mexicana
,
nos Estados Unidos, o aumento na quantidade de adultos alimentando, aumentou a entrega de
alimentos, resultando em maiores taxas de crescimento dos ninhegos (D
ICKINSON
et al
., 1996).
Conclusão
Este estudo descreveu aspectos da biologia reprodutiva de
C. hirundinacea
, apresentando
conhecimentos a cerca da história de vida da espécie, incluindo a reprodução cooperativa. Nossos
resultados estão de acordo com o padrão geral encontrado para a família Thraupidae, que possui
uma grande variação entre os aspectos da biologia reprodutiva. No entanto, a reprodução
assincrônica encontrada em
C. hirundinacea
não parece ser comum em outras espécies da
família. Os resultados aqui encontrados acrescentam informações sobre as características da
44
biologia reprodutiva de aves tropicais, contribuindo de forma consistente para o entendimento do
padrão da história de vida das mesmas.
Neste estudo sugerimos que a reprodução cooperativa pode ter um efeito positivo na
sobrevivência dos filhotes, uma vez que constatamos que os filhotes são maiores em ninhos com
ajudantes. Este efeito pode ter uma influência positiva indireta na aptidão dos adultos do par
reprodutivo. Acreditamos que estes resultados possam contribuir para futuras questões que
envolvam os custos e benefícios, diretos e indiretos, de se manter um sistema social cooperativo,
incluindo, por exemplo, cópula extra-par e aquisição de territórios. Além disso, os resultados
encontrados podem acrescentar informações a estudos que busquem compreender a influência da
história de vida na evolução do comportamento cooperativo.
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49
CAPÍTULO II
INFLUÊNCIA DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E TEMPORAIS NO SUCESSO
REPRODUTIVO DE CYPSNAGRA HIRUNDINACEA
50
Resumo
O sucesso reprodutivo é um importante aspecto da história de vida das aves. O objetivo
deste estudo foi estimar a probabilidade de sobrevivência do período total de ninhos, do período
de incubação e do período de ninhegos e avaliar o efeito de variáveis temporais e ambientais
sobre o sucesso reprodutivo de
Cypsnagra hirundinacea
. A coleta de dados foi realizada na
Estação Ecológica de Águas Emendadas (ESECAE), DF, durante as estações reprodutivas de
2002 a 2007. Foram encontrados 64 ninhos, sendo que 58 se tornaram ativos. Destes, 32,7%
foram bem sucedidos, 56,9% foram predados (predação aparente) e 10,4% foram abandonados. A
porcentagem média de predação entre os anos foi de 53,4%, sendo esta a principal causa de perda
de ninhos. Utilizando-se do método de Mayfield, encontrou-se uma probabilidade de
sobrevivência dos ninhos de
C. hirundinacea
de 26,7%, que foi semelhante ao encontrado para
outras espécies de Passeriformes no Cerrado e em outras áreas da região tropical. Através da
análise de modelos realizada no programa MARK, constatou-se que os períodos de incubação,
ninhego e o período total de ninhos podem ser influenciados de forma distinta pelas variáveis
temporais e ambientais. O estudo ofereceu suporte à hipótese de que a de sobrevivência diária
dos ninhos, durante todos os períodos considerados, é negativamente influenciada pela variação
temporal ao longo da estação reprodutiva e pela idade do ninho. Além disso, constatou-se que a
variação temporal foi uma importante variável preditora da taxa de sobrevivência diária (TSD) no
período total de ninho e no período de ninhego e que a idade foi importante em todos os períodos
considerados. O estudo também evidenciou a influência das variáveis ano, altura e distância à
estrada mais próxima sobre as TSDs dos ninhos, entretanto estas variáveis não foram
importantes para prever as TSDs. O estuto não evidenciou a influência dos ajudantes sobre as
51
TSDs no período total dos ninhos, no período de incubação e no período de ninhegos, não sendo
esta considerada uma importante variável para prever as TSDs.
Palavras-chave:
Cypsnagra hirundinacea
, T hraupidae, sucesso reprodutivo, variáveis
temporais e ambientais, Cerrado.
52
Abstract
Reproductive success is an important aspect of avian life-history. The aim of this study
was to estimate survival probability from nests of White-rumped Tanager (
Cypsnagra
hirundinacea
), and separately during incubation and nestling period as a function of temporal and
environmental variables. The study was conducted at “Estação Ecológica de Águas Emendadas”
(ESECAE), DF, during breeding seasons of 2002 to 2007. Sixty-four nests were found, but only
58 of these were active. From these, 32.7% were successful, 56.9% depredated (apparent
predation), and 10.4% abandoned. The average predation between years was 53.4% and was the
main cause of unsuccessful nests during all years. Mayfield´s survival probability was 26.7%,
similar to that one found to other passerine birds in Cerrado and in other tropical areas. Using
model selection of daily survival probabilities in program MARK, different effects of temporal
and environmental variables were found during all nest periods (incubation, nestling and total).
The result supports the hypothesis that daily nest survival, during all periods considered, was
negatively influenced by temporal variation within the reproductive season and by nest age.
Temporal variation was an important predictive variable of nests and nestling daily survival rate
(DSR) and age was important in all periods considered. It is also suggested that the year of study,
height and distance from the nearest road influenced DSR, however these variables were not
important predictors. There was no evidence that helper presence influenced DSR in all nest
periods, so it was not an important variable to predict DSR.
Key-words: White-rumped Tanager (
Cypsnagra hirundinacea
), reproductive success,
temporal and environmental variables, Cerrado (Brazilian savanna).
53
Introdução
O sucesso reprodutivo é um importante aspecto da história de vida das aves. Embora o seu
conhecimento contribua para entendimento das interações ecológicas entre as aves e o seu meio,
ainda são escassos os estudos que abordam este aspecto na região Neotropical (M
ARTIN
, 1996;
R
OBINSON
et al
., 2000). A predação de ninhos tem sido identificada como uma causa importante
de perda de ninhos exercendo grande influência nos processos evolutivos de aves (M
ARTIN
,
1993a). Estudos evidenciam as altas taxas de predação nos trópicos (S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
,
2001) indicando que esta é a principal causa de perda de ninhos na região tropical (O
NIKI
, 1979;
R
OBINSON
et al
., 2000). Entretanto os fatores que influenciam os padrões de predação de ninhos
ainda não são bem conhecidos.
A sobrevivência dos ninhos pode ser influenciada por diversos fatores temporais e
ambientais. A interação entre esses fatores e o sucesso reprodutivo pode ser fundamental no
processo de evolução de estratégias reprodutivas. O sucesso reprodutivo pode sofrer um declínio
sazonal ao longo das estações reprodutivas (P
ERRINS
, 1970) e esta variação pode ser causada por
diversos fatores, como flutuações nas taxas de predação (S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
,
2001) e
diferenças entre indivíduos no início e no final da estação reprodutiva (V
ERHULS
et al
., 1995). Os
diferentes anos podem representar uma fonte de variação no sucesso reprodutivo, indicando uma
flutuação nas taxas de predação e uma heterogeneidade nas taxas de sobrevivência (R
OBINSON
et
al
., 2000). A idade do ninho pode ser uma fonte de variação na probabilidade de sobrevivência
pois, segundo S
KUTCH
(1949), à medida que o ninho se torna mais velho a probabilidade de
predação tende a aumentar, devido a um aumento da atividade dos adultos no ninho para
alimentar os filhotes.
54
Altas taxas de predação podem exercer uma forte seleção sobre o local de nidificação
(M
ARTIN
&
R
OPER
, 1988). Neste contexto, a altura do ninho pode ser uma importante
característica na escolha do local de nidificação (P
OWELL
&
S
TEIDL
, 2000)
podendo influenciar
nas taxas de predação (M
ARTIN
, 1993b). As estradas também podem ter uma grande influência
sobre a biologia reprodutiva de animais que vivem em suas adjacências (P
ESCADOR
&
S
ALVADOR
, 2007), principalmente as estradas com pouca densidade de trânsito de automóveis,
que podem ser utilizadas por predadores de ninhos para forragear em suas proximidades
(P
ESCADOR
&
S
ALVADOR
, 2007). Diante disso, a distância entre ninhos e as estradas podem ser
determinantes no sucesso reprodutivo de aves.
O principal objetivo deste estudo foi entender como variáveis temporais e ambientais
afetam o sucesso reprodutivo de
Cypsnagra hirundinacea
. Diante isso, foi feita uma seleção
hierárquica de modelos para testar a seguinte hipótese: A probabilidade de sobrevivência dos
ninhos de
C. hirundinacea
é igual ao longo da estação reprodutiva e entre os anos e independe da
idade e altura do ninho, bem como da distância em relação às estradas e à presença de ajudantes.
Também tivemos como objetivo estimar as taxas de sobrevivência diária e o sucesso reprodutivo
de ninhos, ovos e ninhegos de
C. hirundinacea
na Estação Ecológica de Águas Emendadas,
Distrito Federal.
Metodologia
Área de estudo
Vide Capítulo 1.
55
Localização e monitoramento de ninhos
A localização e o monitoramento dos ninhos foram realizados nas estações reprodutivas
(entre agosto e dezembro) dos anos de 2002 a 2007 (Vide Capítulo 1). Até o ano de 2005, a
localização dos ninhos foi feita de forma aleatória. A partir do ano de 2006, a seguinte
metodologia foi adotada: indivíduos que estavam com algum comportamento característico de
reprodução, como carregar material para construção do ninho ou alimento no bico, foram
seguidos; os ninhos foram procurados dentro das áreas de vida delimitadas e todos os possíveis
locais de nidificação foram inspecionados visualmente.
Após a localização, o conteúdo dos ninhos foi registrado (vazio, ovo ou filhote), e o status
definido como ativo ou inativo. O monitoramento se deu a cada 3-4 dias. Próximo às datas de
postura e eclosão o monitoramento foi feito em intervalos de 1-2 dias, para uma maior precisão
na data de registro. Quando não foi possível avaliar com precisão as datas de postura, eclosão ou
predação considerou-se que essas mudanças ocorreram no meio do intervalo entre duas
checagens.
Ninhos onde pelo menos um ninhego atingiu a idade mínima de 10 dias de vida foram
considerados bem sucedidos. Utilizamos a idade mínima de modo a evitar superestimar as taxas
de sobrevivência diárias (TSDs), uma vez que quase todos os ninhos cujos ninhegos
sobreviveram mais de 10 dias eram considerados bem sucedidos. Ninhos onde todos os ovos ou
ninhegos sumiram antes da idade mínima, ou onde foram encontrados vestígios de predação
(ninho destruído, ovos quebrados, penas ou ninhegos mortos) foram considerados predados.
Predações parciais de ovos e ninhegos não foram consideradas nas análises de TSDs. Ninhos
cujos ovos foram encontrados frios, ou ultrapassaram o tempo máximo de incubação (17 dias)
foram considerados abandonados. Ninhos abandonados, encontrados em construção ou vazios,
sem indícios de atividade dos adultos, não foram considerados nas análises.
56
Sobrevivência dos ninhos
A Taxa de Sobrevivência Diária (TSD) reflete a probabilidade de um ninho sobreviver a
um intervalo de tempo específico (D
INSMORE
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., 2002). As TSDs dos ninhos de
Cypsnagra
hirundinacea
foram calculadas utilizando-se o programa MARK (W
HITE
&
B
URNHAM
, 1999).
Este programa permite avaliar o suporte relativo de múltiplos modelos descrevendo as relações
entre as TSDs e as (co)variáveis de interesse (D
INSMORE
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OTELLA
et al
., 2004;
D
INSMORE
&
D
INSMORE
, 2007). Para que essas análises sejam realizadas corretamente no
programa MARK é preciso que cinco premissas sejam atendidas:
1 – No momento do encontro os ninhos têm a idade corretamente determinada;
2 – O destino dos ninhos é corretamente determinado;
3 – O encontro e o monitoramento dos ninhos não causam efeitos sobre a sobrevivência;
4 – Os destinos dos ninhos são independentes;
5 – Existe homogeneidade das Taxas de Sobrevivência Diária.
A idade dos ninhos foi determinada considerando-se o dia de postura do primeiro ovo
como sendo a data de início do ninho. Dentre os 52 ninhos considerados na análise, pôde-se
determinar a idade exata de 20 ninhos que foram encontrados antes ou no dia da postura do
primeiro ovo. Os 32 ninhos restantes foram encontrados após a data de postura do primeiro ovo,
não sendo possível determinar a idade exata destes ninhos. Para estes ninhos foi utilizada a
metodologia descrita a seguir.
Para ninhos encontrados após o dia da primeira postura e onde pelo menos um ovo
eclodiu, estimou-se o dia de início do ninho considerando-se que a incubação teve uma duração
média de 16 dias. Para ninhos encontrados somente com ninhegos, utilizaram-se dados
morfométricos dos filhotes para a estimativa correta da idade dos mesmos e considerou-se o
período médio de incubação para a estimativa da data de início do ninho. Para ninhos que foram
57
encontrados com ovos e predados ainda na fase de incubação, estimou-se o dia de início
considerando-se que o dia médio do intervalo de monitoramento foi igual ao dia médio do
período de incubação. Neste último caso, optou-se por manter estes ninhos na análise por que a
sua retirada poderia subestimar os valores das TSDs uma vez que todos esses ninhos foram
predados.
Acredita-se que a segunda e a terceira premissa foram atendidas, uma vez que todos os
ninhos foram acompanhados até que se tornassem inativos utilizando-se a metodologia já descrita
acima. Além disso, teve-se cuidado na marcação e durante as visitas aos ninhos, para que se
causasse o menor impacto possível. Evitou-se desta forma, despertar a atenção dos possíveis
predadores. A quarta premissa é violada somente em casos onde os ninhos se encontram
agregados (D
INSMORE
&
D
INSMORE
, 2007). Porém, M
OYNAHAN
et al
. (2007), sugere que
múltiplas tentativas reprodutivas pela mesma fêmea na mesma estação reprodutiva ou em
múltiplos anos violam a premissa de independência. No entanto, o programa MARK não permite
avaliar os efeitos randômicos relacionados aos indivíduos, o que tornaria impossível modelar uma
possível heterogeneidade individual (M
OYNAHAN
et al
., 2007). Acredita-se que a quinta premissa
foi atendida, já que todos os ninhos utilizados na análise foram encontrados na mesma localidade,
podendo-se assumir que as estimativas das taxas de sobrevivência diárias estão sob influência das
mesmas variáveis e que se aplicam a todos os ninhos igualmente.
Para a construção dos modelos foram delineadas algumas hipóteses que refletem o efeito
de algumas fontes de variação nas TSDs de
C. hirundinacea
. Cada modelo mostrou que as TSDs
são uma função de alguma combinação hipotética de fontes de variação bióticas e abióticas. As
variáveis incorporadas aos modelos foram as seguintes:
Padrões de variação temporal
: A variação temporal pode ser uma causa na variabilidade
da sobrevivência ao longo da estação reprodutiva. Existem evidências de uma forte tendência das
58
taxas de sobrevivência no início da estação reprodutiva serem maiores do que no final (P
ERRINS
,
1970). Diante disso, acreditamos que a variação temporal exerça um efeito negativo sobre as
TSDs.
Ano
: Cada ano pode apresentar diferentes padrões ambientais (D
INSMORE
, 2002), por
exemplo, diferenças nos padrões pluviométricos, variações na disponibilidade de recursos e
flutuações no número de predadores. Diante disso, esperamos encontrar uma variação anual nas
TSDs na modelagem dos efeitos do ano. Como foram encontrados poucos ninhos nos anos de
2002, 2003 e 2004, estes foram agrupados e considerados como um único ano. Os outros anos
foram considerados independentemente.
Idade do ninho
: De acordo com a hipótese de S
KUTCH
(1949) a probabilidade de
sobrevivência deve diminuir à medida que o ninho fica mais velho, porque há um aumento da
atividade dos adultos no ninho, atraindo a atenção de predadores. Diante disso, esperamos que
haja um declínio nas TSDs à medida que a idade do ninho aumenta.
Altura
: Ninhos mais altos podem estar menos acessíveis aos predadores (W
ILSON
&
C
OOPER
,
1998), especialmente os terrestres. Por isso, esperamos que ninhos mais altos terão
maior probabilidade de sobrevivência do que ninhos mais baixos.
Distância do ninho até a estrada mais próxima
: A atividade dos predadores pode ser
maior em áreas próximas a descontinuidades no hábitat (G
ATES
&
G
YSEL
, 1978;
M
ARINI
et al
.,
1995). Esperamos, portanto, que ninhos mais distantes das estradas tenham maiores TSDs do que
ninhos mais próximos. Para o teste desta hipótese consideramos a distância (m) de cada ninho até
a estrada mais próxima, dentro da ESECAE. Essas estradas são de terra, possuindo uma largura
média de aproximadamente 5 m, por onde trafegam poucos carros, motos e bicicletas de
pesquisadores e funcionários da ESECAE. Para a determinação da distância, os ninhos foram
59
georreferenciados com o auxílio de um GPS (Garmin e-trex, precisão 7 m) e tiveram a distância
até a estrada mais próxima estimada por meio do software Google Earth.
Ajudantes no ninho
: Os ajudantes, que são adultos não reprodutivos, podem aumentar as
taxas de entrega de alimentos aos ninhegos e defender os ninhos de seu bando contra predadores
(B
ROWN
,
1987;
S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
, 2001). Diante disso, acreditamos que as TSDs tendem
a aumentar com a presença dos ajudantes no ninho. Para o teste desta hipótese foram
considerados 21 ninhos sem ajudante, 16 ninhos com um ajudante e 14 ninhos com mais de um
ajudante.
É necessário que antes da análise, sejam padronizados os dias de início e término da
estação reprodutiva, sendo o dia de encontro do primeiro ninho e o dia em que o último ninho se
tornou inativo, respectivamente (R
OTELLA
, 2007). Desta forma, padronizou-se que a estação
reprodutiva começou no dia 28 de agosto e terminou no dia 10 de dezembro, totalizando 105
dias. A função de ligação seno foi utilizada para o cálculo de modelos sem variação temporal e a
função de ligação logística no cálculo dos modelos que incluem variação temporal. Essas funções
de ligação permitem que os valores dos parâmetros fiquem em um intervalo entre zero e um
(W
HITE
&
B
URNHAM
, 1999; R
OTELLA
et al
., 2004). Foi feita uma seleção hierárquica de modelos
baseada no Critério de Informação de Akaike (AIC) corrigido para amostras de tamanho pequeno
(AICc, B
URNHAM
&
A
NDERSON
, 2002). Modelos com mais suporte obtiveram um menor valor de
AICc. Foram selecionados para possíveis explicações na variação das TSDs modelos com
∆
AICc
menor ou igual a 2 (B
URNHAM
&
A
NDERSON
, 2002). A importância relativa das variáveis foi
calculada somando-se o Peso de Akaike de todos os modelos que incluem a variável de interesse
(J
OHNSON
&
O
MLAND
, 2004; F
IELDS
et al
., 2006).
A seleção hierárquica de modelos para o período total de ninhos, para o período de
incubação e de ninhegos foi feita em duas etapas (F
IELDS
et al
., 2006). O objetivo da primeira
60
etapa foi avaliar o padrão de variação temporal que melhor explica a sobrevivência ao longo da
estação reprodutiva. Nesta etapa foi gerado um modelo nulo que não inclui variação temporal nas
TSDs, e modelos com variação temporal linear e quadrática. Foram combinadas a estes modelos
as variáveis temporais idade e ano. Na segunda etapa da análise, foi avaliada a influência de
variáveis ambientais e bióticas sobre a sobrevivência dos ninhos, ovos e ninhegos. Para isso, o
modelo que recebeu maior suporte na primeira etapa da análise foi combinado às variáveis altura,
distância e ajudante. Foram desenvolvidos modelos com todas as possíveis interações entre as
variáveis. Os modelos com maior suporte (
∆
AICc
≤
2) foram considerados significativos para
explicarem a variação nas TSDs de ninhos, ovos e ninhegos de
C. hirundinacea
. A equação
logística do melhor modelo foi utilizada para avaliar o efeito de cada uma das variáveis sobre a
taxa de sobrevivência diária e para o cálculo da probabilidade de sobrevivência ao longo da
estação reprodutiva. As TSDs foram utilizadas para o cálculo da probabilidade de sobrevivência
do período total de duração dos ninhos (ovos + ninhegos), do período de incubação e do período
de ninhegos. Essa estimativa foi obtida elevando-se as TSDs ao número de dias necessários para
completar cada período.
A probabilidade de sobrevivência dos ninhos também foi calculada utilizando-se o
protocolo de M
AYFIELD
(1961, 1975), considerando-se as modificações sugeridas por H
ENSLER
&
N
ICHOLS
(1981). Estes resultados foram utilizados para a comparação com outros estudos que
utilizaram o método de M
AYFIELD
(1961, 1975) para estimativa da sobrevivência de ninhos. Para
esta análise foi considerado o período médio de incubação (16 dias) e o período médio de
ninhegos (12 dias). As TSDs foram calculadas de acordo com a fórmula: 1 – (número de ninhos
perdidos/ número de dias-ninho (ovos ou filhotes)), sendo um dia-ninho correspondente a um
ninho ativo durante um dia. A probabilidade de sobrevivência dos ninhos foi calculada para os
períodos de incubação e de ninhegos elevando-se as TSDs ao número médio de dias de cada
61
período. Para o período total do ninho, multiplicou-se as probabilidades de sobrevivência dos
ninhos no período de incubação e de ninhegos (Sucesso de Mayfield).
O teste-
t
(Z
AR
, 1999) foi utilizado para avaliar as diferenças entre as taxas de predação no
período de incubação e no período de ninhegos. Os valores apresentados representam a média ±
erro padrão. As análises estatísticas foram realizadas com auxílio do programa R (R
D
EVELOPMENT
C
ORE
T
EAM
2006).
Resultados
Causas de perdas de ninhos
Durante os seis anos em que o estudo foi desenvolvido, foram encontrados 64 ninhos,
sendo que 58 se tornaram ativos. Destes, 32,7% foram bem sucedidos, 56,9% foram predados
(predação aparente) e 10,4% foram abandonados. A predação foi a maior causa de perda de
ninhadas, com taxas variando entre 65,2% e 33,3% entre os anos, tendo uma média de 53,4%
(Tabela 1). As taxas de predação foram maiores em ninhos no período de incubação (56 ± 8,5%),
variando entre 40% e 80%. Para ninhos no período de ninhegos a taxa de predação teve uma
média de 43,7 ± 8,5%, variando entre 20 e 60%. Essa diferença nas taxas de predação entre o
período de incubação e ninhegos não foi significativa (
t
= 1,01, g.l. = 6, p = 0,35).
O abandono também foi uma das causas de perda de ninhadas. Dentre as causas de
abandono estão a interferência do observador (n = 3), a inviabilidade dos ovos (n = 1) e causas
desconhecidas (n = 2). No caso onde houve inviabilidade dos ovos a fêmea ficou incubando por
mais de 18 dias e depois abandonou o ninho. Embora tenham sido encontrados ninhos cujos
filhotes estavam parasitados por larvas de
Philornis
sp. (n = 15), não foi registrada nenhuma
perda de filhotes devido ao parasitismo.
62
Tabela 1.
Número, destino e causas de perda aparente dos ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
encontrados na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF,
durante as estações reprodutivas de
2002 a 2007.
Número de ninhos (%)
Ano Sucesso Predado Abandonado
2002-2003-2004 4 (66,7) 2 (33,3) 0 (0,0)
2005 3 (37,5) 5 (62,5) 0 (0,0)
2006 4 (17,4) 15 (65,2) 4 (17,4)
2007 8 (38,1) 11 (52,4) 2 (9,5)
% Média ± EP 39,9 ± 10,1 53,4 ± 7,2 6,7 ± 4,2
Sobrevivência dos ninhos
De acordo com o protocolo de Mayfield, a probabilidade de sobrevivência dos ninhos
estimada (Sucesso de Mayfield) foi de 26,7%, considerando-se todos os anos de estudo (Tabela
2). Pôde-se constatar também, que esta probabilidade foi maior no ano de 2007 quando
comparada ao ano de 2006 (Tabela 2). Para a análise de sobrevivência dos ninhos realizada no
programa MARK foram considerados 52 ninhos para o período total dos ninhos, 44 para o
período de incubação e 34 para o período de ninhegos. Na análise do período total dos ninhos,
foram considerados 12 modelos na primeira etapa da análise e oito modelos na segunda etapa. Na
primeira etapa o modelo que recebeu maior suporte indicou que as TSDs dos ninhos variam em
função da idade e de um padrão temporal linear (Tabela 3). A idade exerceu um efeito negativo
sobre as TSDs e sua importância relativa foi a maior dentre todas as variáveis (Tabela 4). Todos
63
os melhores modelos (
∆
AICc
≤
2) incluíram algum tipo de variação temporal. O padrão temporal
linear teve uma importância relativa maior do que o padrão quadrático, indicando um efeito mais
forte sobre a sobrevivência (Tabela 4). O ano também apareceu entre os melhores modelos, mas
sua importância relativa foi baixa e os intervalos de confiança dos coeficientes de todos os anos
incluíram o zero, indicando uma influência fraca sobre as TSDs.
Tabela 2.
Parâmetros de sobrevivência de ninhos de Cypsnagra hirundinacea na Estação Ecológica
de Águas Emendadas, DF, durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007.
Ano
Período do
ninho
Taxa de
Sobrevivência
Diária
Probabilidade de
Sobrevivência no
Período (%)
Sucesso de Mayfield (%)
Incubação 0,965 57,4
2002-2007
Ninhegos 0,937 46,5
26,7
Incubação 0,963 55,2
2006
Ninhegos 0,883 22,8
12,6
Incubação 0,966 58,3
2007
Ninhegos 0,957 59,3
34,6
Na segunda etapa da análise, as variáveis altura, distância e ajudantes foram combinadas
ao melhor modelo da primeira etapa. O melhor modelo incluiu a variável idade e recebeu um
forte suporte, sendo 1,43 AICc unidades melhor que o segundo melhor modelo (Tabela 3). Este
modelo indicou que as TSDs dos ninhos de
C. hirundinacea
diminuíram ao longo da estação
reprodutiva e à medida que os ninhos se tornaram mais velhos (Figura 1). Os outros dois
melhores modelos indicaram que as TSDs dos ninhos variam em função da distância e da altura.
Entretanto, ambas as variáveis exerceram um efeito positivo, porém fraco sobre as TSDs dos
ninhos (Tabela 4).
64
Tabela 3.
Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período total de ninhos que
explicam a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF, durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007.
Modelo K AICc
∆
AICc w
Modelos 1ª etapa
S(linear + idade) 3 192,48 0,00 0,30
S(idade) 2 193,74 1,26 0,16
S(linear + idade + ano) 6 193,79 1,30 0,16
S(quadrático + idade) 4 194,05 1,56 0,14
S(quadrático + idade + ano) 7 195,34 2,86 0,07
S(idade + ano) 5 195,72 3,24 0,06
S(linear) 2 196,48 3,99 0,04
S(quadrático) 3 197,52 5,04 0,02
S(linear + ano) 5 198,32 5,84 0,02
S(.) 1 199,41 6,92 0,01
S(quadrático + ano) 6 199,52 7,04 0,01
S(ano) 4 201,88 9,40 0,00
Modelos 2ª etapa
S(linear + idade) 3 192,48 0,00 0,40
S(linear + idade + distância) 4 193,92 1,43 0,20
S(linear + idade + altura) 4 194,00 1,52 0,19
S(linear + idade + distância + altura) 5 195,66 3,18 0,08
S(linear + idade+ ajud) 5 196,04 3,56 0,07
S(linear + idade + altura + ajud) 6 197,64 5,16 0,03
S(linear + idade + distância + ajud) 6 197,83 5,35 0,03
S(linear + idade + distância + altura + ajud) 7 199,54 7,06 0,01
Nota
:
K é o número de parâmetros utilizados no modelo; w é o peso do modelo. As variáveis
apresentadas nos modelos são idade, linear (padrão temporal linear), quadrático (padrão temporal
quadrático), ano, distância, altura e ajud (ajudantes). S(.) representa o modelo nulo.
65
Tabela 4.
Importância relativa e estimativas de
β
dos melhores modelos na análise de
sobrevivência dos ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
na Estação Ecológica de Águas
Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007
.
Parâmetros
Importância
relativa da
variável
β
EP 95% IC
1ª etapa
Idade 0,89 - 0,07 0,03 - 0,13 <
β
< - 0,01
Linear 0,52 - 0,01 0,01 - 0,03 <
β
< 0,001
Ano 1 - 1,22 0,88 - 2,95 <
β
< 0,51
Ano 2 - 1,25 0,77 - 2,77 <
β
< 0,27
Ano 3
0,32
- 0,58 0,79 - 2,13 <
β
< 0,96
Quadrático 0,25 - 0,0002 0,0003 - 0,0008 <
β
< 0,0004
2ª etapa
Distância 0,32 0,001 0,001 - 0,001 <
β
< 0,003
Altura 0,31 0,06 0,09 - 0,11 <
β
< 0,24
Notas: Consideraram-se as estimativas de β e os intervalos de confiança do melhor modelo que
incluiu a variável de interesse. O ano 1 representa o ano de 2005, o ano 2 é o ano de 2006 e ano 3 é
o ano de 2007.
A probabilidade de sobrevivência para ninhos no começo da estação reprodutiva foi de
49% (IC = 20% -79%). Para ninhos que iniciaram no meio da estação reprodutiva foi de 32% (IC
= 7% - 69%). Para ninhos do final da estação reprodutiva a probabilidade de sobrevivência foi de
21% (IC = 3% - 61%) (Figura 2). Apesar da diferença entre a probabilidade de sobrevivência ao
longo da estação reprodutiva pode-se observar uma grande sobreposição entre os intervalos de
confiança.
66
0,85
0,90
0,95
1,00
1 21 41 61 81 101
Estação reprodutiva (dias)
Taxa de Sobrevivência Diária (%)
dia 1
dia 26
Figura 1.
Efeito da idade (1 e 26 dias) na taxa de sobrevivência diária dos ninhos de
Cypsnagra
hirundinacea
, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
ao longo das estações reprodutivas
de 2002 a 2007
.
0,85
0,90
0,95
1,00
1 6 11 16 21 26
Idade (dias)
Taxa de Sobrevivência Diária (%)
Início
Meio
Final
Figura 2.
Probabilidade de sobrevivência esperada para ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
no
início (entre os dias 1 - 26), no meio (entre os dias 50 - 75) e no final (entre os dias 80 -105) da
estação reprodutiva, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
entre 2002 e 2007
.
67
Para a análise de sobrevivência do período de incubação de
C. hirundinacea
, os resultados
da primeira etapa da análise indicaram que as TSDs variaram em função da idade e de um padrão
temporal linear (Tabela 5). O melhor modelo incluiu apenas a idade, recebendo um forte suporte
desta variável. Além disso, sua importância relativa foi a mais alta dentre todas as variáveis
(Tabela 6). Já o padrão temporal linear mostrou um efeito fraco sobre as TSDs, uma vez que o
valor da sua estimativa de
β
foi muito próximo de zero e o intervalo de confiança incluiu o zero
(Tabela 6). Desta forma, esta variável não se mostrou adequada para a análise das TSDs do
período de incubação.
Na segunda etapa da análise do período de incubação os resultados sugerem que a
sobrevivência diminui à medida que os ninhos se tornam mais velhos (Figura 3). Essa evidência
recebeu um forte suporte, uma vez que a idade apareceu no primeiro modelo, tendo uma
importância relativa alta (Tabelas 5 e 6). Os outros dois melhores modelos indicaram que as
TSDs devem variar em função da distância e da altura, mas as evidências para esta relação foram
fracas. Os ajudantes não mostraram nenhuma influência sobre as TSDs, uma vez que não
apareceram nos melhores modelos. Além disso, todos os modelos que incluíram ajudantes
tiveram um baixo suporte (Tabela 5).
Ninhos mais altos e mais distantes das estradas têm maior probabilidade de sobrevivência
do que ninhos mais baixos e mais próximos. No entanto, os efeitos dessas variáveis sobre as
TSDs foram fracos, já que os intervalos de confiança de suas estimativas incluem o zero (Tabela
6). A probabilidade de sobrevivência do período de incubação foi de 43%, com TSDs variando
entre 0,992 e 0,858, para toda estação reprodutiva.
68
Tabela 5.
Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período de incubação que
explicam a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007.
Modelo K AICc
∆
AICc w
Modelos 1ª etapa
S(idade) 2 103,33 0,00 0,58
S(linear + idade) 3 105,28 1,96 0,22
S(quadrático + idade) 4 107,21 3,88 0,08
S(idade + ano) 5 108,78 5,45 0,04
S(.) 1 109,29 5,97 0,03
S(linear + idade + ano) 6 110,60 7,28 0,02
S(linear) 2 110,71 7,39 0,01
S(quadrático + idade + ano) 7 112,35 9,02 0,01
S(quadrático) 3 112,73 9,41 0,01
S(ano) 4 114,27 10,95 0,00
S(linear + ano) 5 115,26 11,94 0,00
S(quadrático + ano) 6 117,18 13,85 0,00
Modelos 2ª etapa
S(idade) 2 103,33 0,00 0,35
S(idade + distância) 3 104,30 0,97 0,22
S(idade + altura) 3 104,40 1,07 0,21
S(idade + distância + altura) 4 105,79 2,47 0,10
S(idade + ajud) 4 107,34 4,01 0,05
S(idade + distância + ajud) 5 108,29 4,97 0,03
S(idade + altura + ajud) 5 108,32 5,00 0,03
S(idade + distância + altura + ajud) 6 109,72 6,40 0,01
Nota
:
K é o número de parâmetros utilizados no modelo; w é o peso do modelo. As variáveis
apresentadas nos modelos são idade, linear (padrão temporal linear), quadrático (padrão temporal
quadrático), ano, distância, altura e ajud (ajudantes). S(.) representa o modelo nulo.
69
Tabela 6.
Importância relativa e estimativas de
β
dos melhores modelos na análise de
sobrevivência do período de incubação de
Cypsnagra hirundinacea
na Estação Ecológica de
Águas Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007
.
Parâmetros
Importância
relativa da
variável
β
EP 95% IC
1ª etapa
Idade 0,95 - 0,2 0,07 - 0,34 <
β
< - 0,05
Linear 0,25 - 0,003 0,01 - 0,02 <
β
< 0,02
2ª etapa
Distância 0,36 0,001 0,001 - 0,001 <
β
< 0,004
Altura 0,35 0,12 0,13 -0,14 <
β
< 0,38
Notas: Consideraram-se as estimativas de β e os intervalos de confiança do melhor modelo
que incluiu a variável de interesse.
0,80
0,85
0,90
0,95
1,00
1 6 11 16
Idade (dias)
Taxa de Sobrevivência Diária (%)
Figura 3.
Probabilidade de sobrevivência de ninhos esperada para o período de incubação (16
dias) de
Cypsnagra hirundinacea
, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
entre 2002 e
2007
.
70
Na análise de sobrevivência do período de ninhegos o modelo que recebeu maior suporte
na primeira etapa, incluiu a idade e a variação temporal linear. A evidência para o efeito da idade
foi forte, sendo a sua importância relativa alta quando comparada a outras variáveis (Tabela 8). A
variação temporal apareceu em todos os melhores modelos. No entanto, o padrão linear ofereceu
mais suporte aos modelos do que o padrão quadrático (Tabela 7). O ano também foi incluído
entre os melhores modelos, mas com uma evidência fraca de seu efeito sobre a sobrevivência
(Tabela 8).
Na segunda etapa da análise de sobrevivência do período de ninhegos, o melhor modelo
indicou que a sobrevivência diminuiu linearmente ao longo da estação reprodutiva, sendo que o
efeito temporal teve uma evidencia fraca (Figura 4). A idade também exerceu um efeito negativo
sobre sobrevivência, mas a sua influência, ao contrário do padrão linear, deu maior suporte ao
modelo (Tabela 8). Os outros dois melhores modelos indicaram influência da distância e da altura
sobre as TSDs, mas as evidências para esta relação foram fracas. As duas variáveis tiveram efeito
negativo sobre a sobrevivência dos ninhegos (Tabela 8), indicando que ninhos mais baixos e mais
próximos das estradas apresentaram maior probabilidade de serem bem sucedidos. Os modelos
que incluíram ajudantes receberam um baixo suporte, não sendo observado um efeito
significativo desta variável sobre a sobrevivência dos ninhegos (Tabela 7).
71
Tabela 7.
Resultado das duas etapas da seleção de modelos do período de ninhegos que explicam
a variação das taxas de sobrevivência diária dos ninhegos de
Cypsnagra hirundinacea
, na
Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007.
Modelo K AICc
∆
AICc w
Modelos 1ª etapa
S(linear + idade) 3 87,68 0,00 0,17
S(linear) 2 87,79 0,11 0,16
S(linear + ano) 5 88,54 0,86 0,11
S(quadrático) 3 89,02 1,34 0,09
S(quadrático + idade) 4 89,09 1,42 0,09
S(linear + idade + ano) 6 89,33 1,66 0,08
S(idade) 2 89,40 1,72 0,07
S(quadrático + ano) 6 89,43 1,75 0,07
S(.) 1 90,28 2,60 0,05
S(quadrático + idade + ano) 7 90,48 2,80 0,04
S(lidade + ano) 5 90,93 3,26 0,03
S(ano) 4 91,26 3,58 0,03
Modelos 2ª etapa
S(linear + idade) 3 87,68 0,00 0,42
S(linear + idade + altura) 4 89,48 1,80 0,17
S(linear + idade + distância) 4 89,57 1,89 0,16
S(linear + idade + ajud) 5 91,11 3,43 0,08
S(linear + idade + distância + altura) 5 91,48 3,81 0,06
S(linear + idade + distancia + ajud) 6 91,81 4,14 0,05
S(linear + idade + altura + ajud) 6 92,79 5,11 0,03
S(linear + idade + distância + altura + ajud) 7 93,65 5,98 0,02
Nota
:
K é o número de parâmetros utilizados no modelo; w é o peso do modelo. As variáveis
apresentadas nos modelos são idade, linear (padrão temporal linear), quadrático (padrão temporal
quadrático), ano, distância, altura e ajud (ajudantes). S(.) representa o modelo nulo.
72
Tabela 8.
Importância relativa e estimativas de
β
dos melhores modelos na análise de
sobrevivência dos ninhegos de
Cypsnagra hirundinacea
na Estação Ecológica de Águas
Emendadas, DF
durante as estações reprodutivas de 2002 a 2007
.
Parâmetros
Importância
relativa da
variável
β
EP 95% IC
1ª etapa
Linear 0,58 - 0,01 0,01 - 0,030 <
β
< 0.001
Idade 0,48 - 0,07 0,03 - 0,131 <
β
< - 0,013
Ano 2 - 0,88 1,5 - 3,82 <
β
< 2,07
Ano 3 - 1,64 1,1 - 3,77 <
β
< 0,49
Ano 4
0,32
- 0,39 1,12 - 2,59 <
β
< 1,81
Quadrático 0,25 - 0,0002 0,0003 - 0,0008 <
β
< 0,0004
2ª etapa
Distância 0,29 - 0,001 0,001 - 0,003 <
β
< 0,002
Altura 0,28 - 0,06 0,12 - 0,30 <
β
< 0,17
Notas: Consideraram-se as estimativas de β e os intervalos de confiança do melhor modelo que incluiu a
variável de interesse; O ano 2 representa o ano de 2005; ano 3 é o ano de 2006 e ano 4 é o ano de 2007.
A probabilidade de sobrevivência no período de ninhegos no início da estação reprodutiva
foi de 82% (IC = 74,5% - 89,5%). No meio da estação reprodutiva a probabilidade de
sobrevivência foi de 60% (IC = 46% - 74,5%). No final da estação reprodutiva a probabilidade de
sobrevivência foi de 40% (IC = 25,7% - 59%) (Figura 5). Apesar da diferença entre a
probabilidade de sobrevivência ao longo da estação reprodutiva pode-se observar uma
sobreposição entre os intervalos de confiança.
73
0,80
0,85
0,90
0,95
1,00
1 21 41 61 81 101
Estação reprodutiva (dias)
Taxa de Sobrevivência Diária (%)
dia 1
dia 10
Figura 4.
Efeito da idade (1 e 10 dias) na taxa de sobrevivência diária dos ninhos de
Cypsnagra
hirundinacea
no período de ninhegos, ao longo da estação reprodutiva, na Estação Ecológica de
Águas Emendadas, DF
ao longo das estações reprodutivas de 2002 a 2007
.
0,40
0,50
0,60
0,70
0,80
0,90
1,00
1 4 7 10
Idade (dias)
Taxa de Sobrevivência Diária (%)
Início
Meio
Final
Figura 5.
Probabilidade de sobrevivência esperada para ninhos de
Cypsnagra hirundinacea
no
período de ninhegos, no início (entre os dias 1-10), no meio (entre os dias 51-60) e no final (entre
os dias 96-105) da estação reprodutiva, na Estação Ecológica de Águas Emendadas, DF
entre
2002 e 2007
.
74
Discussão
Causas da perda de ninhos
De acordo com os resultados encontrados, a principal causa de perda de ninhos de
C.
hirundinacea
foi a predação, que também vem sendo relatada como a principal causa de perda de
ninhos na região tropical (O
NIKI
, 1979; A
GUILAR
et al
., 2000; D
UCA
&
M
ARINI
,
2005;
P
INHO
et
al
., 2006). Outros estudos realizados na ESECAE também evidenciaram que a predação foi a
principal causa de perda de ninhos (F
RANÇA
,
2005; L
OPES
&
M
ARINI
, 2005; D
UCA
,
2007;
M
EDEIROS
&
M
ARINI
, 2007). Além disso, pôde-se constatar que as taxas de predação no período
de incubação foram maiores do que as taxas de predação no período de ninhegos, mas essa
diferença não foi significativa. D
UCA
(2007) também não encontrou diferenças significativas para
Neothraupis fasciata
(Thraupidae), porém as taxas de predação no período de incubação (43,2%)
foram menores do que as taxas de predação no período de ninhegos (56,8%). As diferenças entre
as taxas de predação dos períodos de incubação e de ninhegos também não foram significativas
para
Elaenia chiriquensis
(M
EDEIROS
, 2004) na ESECAE.
Acreditamos que as principais predadoras de ninhos de
C. hirundinacea
na área de
estudos são as aves. Um estudo feito na ESECAE com ovos de plasticina em ninhos artificiais
constatou que a maioria das marcas deixadas nos ovos foi feita por aves (F
RANÇA
,
2005). Além
disso, outro estudo, também na ESECAE, relatou predações em ninhos de Passeriformes
realizadas por outros Passeriformes como:
N. fasciata
,
E. chiriquensis
,
C. hirundinacea
e
Cyanocorax cristatellus
, evidenciando este último como um dos principais predadores de ninhos
(F
RANÇA
et al
., em preparação). Outros possíveis predadores de ninhos como
Caracara plancus
,
Milvago chimachima
,
Falco femoralis
,
Buteogallus meridionalis
e
Elanus leucurus
também
foram avistados na área de estudos.
75
Sobrevivência dos ninhos
A probabilidade de sobrevivência dos ninhos de
C. hirundinacea
encontrada por meio do
protocolo de Mayfield (26,7%) foi semelhante ao encontrado para
N. fasciata
(22,2%) (D
UCA
,
2007), na ESECAE. Entretanto, esta estimativa foi menor do que a encontrada para
N. fasciata
em outra área do Distrito Federal (38,4%)
(A
LVES
&
C
AVALCANTI
, 1990). Comparada com
espécies de Tyrannidae da mesma área de estudos a probabilidade de sobrevivência de ninhos de
C. hirundinacea
foi maior do que a encontrada para
Suiriri affinis
(19%) e
Suiriri islerorum
(14%) (L
OPES
&
M
ARINI
, 2005) e para
E. chiriquensis
(21%) (M
EDEIROS
, 2004). Um estudo feito
com a comunidade de aves da ESECAE encontrou uma probabilidade de sobrevivência de ninhos
de 29,4% (B
ORGES
, 2008). Para
Sporophila caerulescens
(Emberizidae), em um estudo no
Cerrado, foi encontrada uma probabilidade de sobrevivência de ninhos maior (36%) (F
RANCISCO
,
2006). Para
Sicalis citrina
, também no Cerrado, foi encontrada uma probabilidade de
sobrevivência de ninhos de 21% (G
RESSLER
, 2008).
Outros estudos realizados na região tropical encontraram valores semelhantes ao
encontrado para
C. hirundinacea
. Em um estudo realizado no Pantanal com
Cercomacra
melanaria
(Thamnophilidae), foi encontrada uma probabilidade de sobrevivência de 26% (P
INHO
et al
., 2006). O valor encontrado para
C. hirundinacea
também foi semelhante ao encontrado
para espécies que constroem ninhos abertos em florestas da região Central do Panamá (24%)
(R
OBINSON
et al
., 2000). Um estudo realizado na região subtropical encontrou valores que
variaram de 6,8% a 30,5% para ninhos abertos, sendo que somente uma espécie,
Satrapa
icterophrys
,
teve maior probabilidade de sobrevivência de ninhos (30,5%) do que o encontrado
neste estudo (M
ASON
, 1985).
76
As hipóteses
Variação temporal
O padrão temporal linear foi uma variável importante para prever as taxas de
sobrevivência do período total de ninhos e do período de ninhegos de
C. hirundinacea
. Para o
período de incubação essa variável não foi tão importante, mostrando uma relação fraca com as
TSDs. Os resultados estão de acordo com o esperado e mostraram que a probabilidade
sobrevivência tende a diminuir ao longo da estação reprodutiva.
Acreditamos que a principal causa de declínio da probabilidade de sobrevivência dos
ninhos tenha sido o aumento da predação ao longo da estação reprodutiva. Um aumento na
quantidade de predadores, que se desenvolvem e se dispersam ao longo da estação reprodutiva,
pode ser uma possível causa no declínio do sucesso reprodutivo (M
EZQUIDA
&
M
ARONE
, 2001).
Além disso, a combinação entre uma vulnerabilidade específica a predadores de ninhos e uma
composição particular de aves se reproduzindo no início e no final da estação também poderiam
explicar a baixa sobrevivência de ninhos no final da estação reprodutiva (M
EZQUIDA
&
M
ARONE
,
2001).
Durante o estudo, observou-se que a quantidade de possíveis predadores de ninhos
avistados foi aumentando ao longo da estação reprodutiva. Alguns eventos de reprodução de aves
predadoras de ninhos, como
C. cristatellus
e
F. femoralis
foram monitorados, podendo-se
observar que os jovens que se desenvolveram, permaneceram na área até o final da estação
reprodutiva.
A variação na disponibilidade de alimentos tem sido atribuída como uma importante
causa do declínio no sucesso reprodutivo ao longo da estação reprodutiva (P
ERRINS
, 1970;
M
ARTIN
,
1987;
H
OCHACHKA
,
1990). Porém, muitos pássaros da região tropical podem iniciar a
reprodução quando os recursos alimentares não são muito abundantes, evitando os picos de
77
predação de ninhos (S
TUTCHBURY
&
M
ORTON
,
2001). O declínio no sucesso reprodutivo de aves
ao longo da estação reprodutiva pode ter outras causas como: diferenças na qualidade dos pais no
início e no final da estação reprodutiva (H
OCHACHKA
,
1990;
N
ILSSON
,
1994) e diminuição da
defesa do ninho no final da estação reprodutiva devido a diminuição de indivíduos da mesma
espécie nos territórios adjacentes (M
ERMOZ
&
R
EBOREDA
,
1998). Variações sazonais no sucesso
reprodutivo de aves também foram relatadas em outros estudos realizados na Região Neotropical
(M
ERMOZ
&
R
EBOREDA
,
1998;
M
EZQUIDA
&
M
ARONE
,
2001;
D
UCA
&
M
ARINI
,
2005). Outros
estudos desenvolvidos no Cerrado indicaram diferentes resultados. Para
S. citrina
, houve um
aumento da probabilidade de sobrevivência ao longo da estação reprodutiva (G
RESSLER
, 2008).
Para
E. chiriquensis
(M
EDEIROS
,
2004;
S
OUSA
, 2008) e para uma comunidade de aves de uma
área fragmentada (B
ORGES
, 2008) não houve variação na probabilidade de sobrevivência dos
ninhos ao longo da estação reprodutiva.
Ano
A variação anual teve uma fraca evidência sobre as TSDs no período total dos ninhos e no
período de ninhegos. Os resultados para estes períodos mostraram que o ano de 2006 apresentou
uma maior diminuição nas TSDs em relação aos outros anos, o que está de acordo com os
resultados encontrados através do protocolo de Mayfield. Neste ano, houve um grande acúmulo
mensal de chuvas no mês de outubro (> 500 mm), o que não foi comum nos outros anos (INMET
2008). Além disso, em 2006, também foi encontrada uma maior taxa de predação de ninhos de
C.
hirundinacea
quando comparado com os outros anos do estudo. Isso evidencia que,
provavelmente, uma grande quantidade de chuva favorece a ação dos predadores influenciando
negativamente as TSDs dos ninhos de
C. hirundinacea
.
78
Na análise do período de incubação os anos não mostraram nenhuma influência sobre as
TSDs, uma vez que os modelos que incluíram essa variável receberam pouco suporte. Esses
resultados sugerem que os fatores que afetam as TSDs do período de incubação são consistentes
de ano para ano, devido a uma similaridade entre os anos (B
EST
, 1978).
Idade do ninho
A idade do ninho foi uma variável adequada para prever as TSDs nos três períodos
considerados nas análises. De acordo com o esperado, a probabilidade de sobrevivência tende a
diminuir à medida que o ninho fica mais velho. Os nossos resultados para o período total e para o
período de ninhegos estão de acordo com o proposto pela hipótese de S
KUTCH
(1949),
evidenciando que o declínio ao longo da idade do ninho deve-se ao aumento da atividade dos pais
no ninho (Vide Capítulo 1), o que resulta em um aumento da predação.
No período de incubação a idade também se mostrou uma variável importante, indicando
uma diminuição da probabilidade de sobrevivência ao longo do período. A atividade dos adultos
no ninho pode aumentar ao longo do período de incubação, atraindo a atenção de predadores
(G
RANT
et al
., 2005). No entanto, não foi possível registrar este aumento de atividade neste
estudo. Algumas observações feitas durante o período de incubação indicaram que a fêmea pode
ficar longos períodos fora do ninho. A alta predação na região tropical pode reduzir a atividade
durante o período de incubação resultando em uma maior duração dos períodos dentro e fora do
ninho (M
ARTIN
, 1996). Esses grandes períodos fora do ninho podem aumentar o período de
incubação, o que ocasionaria em um aumento da exposição do ninho à predação (C
ONWAY
&
M
ARTIN
, 2000).
79
Altura do ninho
A altura não foi considerada uma importante variável para prever os padrões encontrados
de sobrevivência do período total de ninho, de incubação e ninhegos. Considerando-se o período
total do ninho e o período de incubação, os resultados mostraram que a altura exerce um efeito
positivo sobre as TSDs. Isso indica que ninhos mais altos podem ter maior probabilidade de
sobrevivência que ninhos mais baixos. Um estudo feito na América do Norte encontrou que
ninhos mais altos têm menores taxas de predação do que ninhos de chão em áreas arbustivas e
abertas (M
ARTIN
, 1993b). Ninhos mais altos podem estar relacionados a lugares mais protegidos
e escondidos, tornando-se menos acessíveis aos predadores (W
ILSON
&
C
OOPER
,
1998),
especialmente terrestres.
No período de ninhegos a altura teve um efeito negativo sobre as TSDs, indicando que em
ninhos mais altos os ninhegos têm menor probabilidade de sobrevivência do que em ninhos mais
baixos. Acredita-se que isso acontece por que em ninhos mais altos os ninhegos devem ser mais
facilmente detectados por aves predadoras do que em ninhos mais baixos. Esses predadores são
visualmente orientados e podem ser atraídos pela atividade dos adultos no ninho neste período.
Em comunidades ricas em predadores, ninhos mais altos podem estar protegidos dos predadores
de chão, mas em compensação a vulnerabilidade às aves predadoras aumenta (W
ILSON
&
C
OOPER
,
1998).
Distância da estrada
A distância dos ninhos até a estrada mais próxima não se mostrou uma variável adequada
para prever as TSDs da análise do período total de ninho, de incubação e do período de ninhegos.
Nas três análises a distância apresentou valores de
β
muito próximos de zero e os intervalos de
confiança incluíram o zero, indicando uma evidência fraca sobre as TSDs.
80
As estradas dentro da ESECAE podem não representar verdadeiras descontinuidades dos
hábitats adjacentes a elas, por isso a evidência da distância sobre as TSDs deve ter sido fraca.
Além disso, os predadores podem não reconhecer essas descontinuidades quando os habitats
adjacentes são semelhantes (L
AHTI
, 2001). No entanto, elas podem servir de passagem para
predadores que podem localizar mais facilmente os ninhos mais próximos (P
ESCADOR
&
S
ALVADOR
, 2007). Possíveis predadores como
C. plancus
,
C. cristatellus
, além de cachorros e
gatos foram avistados diversas vezes nas estradas.
Ajudantes
Os ajudantes não mostraram influência sobre as TSDs em nenhuma das análises. De
acordo com C
OCKBURN
(1998), em espécies onde o comportamento de ajuda é facultativo, o
sucesso reprodutivo pode ser equivalente entre casais com e sem ajudantes de ninho. Isso
acontece porque os ajudantes podem estar presentes somente onde a ajuda é necessária. Em um
estudo realizado com uma espécie da família Pardalotidae, na Austrália, os autores não
encontraram diferenças entre casais e grupos, sugerindo que o comportamento de ajuda pode ser
uma conseqüência não-adaptativa do fluxo genético entre populações (M
AGRATH
&
Y
EZERINAC
,
1997). O sucesso reprodutivo também pode ser influenciado de forma diferente dependendo do
sexo do ajudante (L
EGGE
,
2000). Acredita-se que a ajuda tende a ser benéfica onde as fêmeas são
predominantes, ou onde ambos os sexos ajudam e neutra onde há um predomínio de machos
(C
OCKBURN
,
1998).
Muitos estudos evidenciaram um aumento direto no sucesso reprodutivo dos pais devido à
presença dos ajudantes (revisão em B
ROWN
, 1987). No entanto, em alguns casos esta relação
positiva com os efeitos dos ajudantes pode ter sido confundida com os efeitos do território e da
qualidade dos pais (C
OCKBURN
,
1998). Um efeito positivo dos ajudantes no sucesso reprodutivo
81
de
Climacteris picummus
(Climacteridae) foi encontrado, na Austrália, isolando-se os efeitos da
qualidade do território e dos pais através de uma modelagem hierárquica linear (D
OERR
&
D
OERR
, 2007). Por outro lado, outro estudo, também na Austrália,
encontrou um efeito negativo
dos ajudantes no sucesso reprodutivo de
Dacelo novaeguineae
(Alcedinidae) (L
EGGE
,
2000).
Conclusão
Encontramos neste estudo que a principal causa de perda de ninhos foi a predação e que
sucesso reprodutivo de
C. hirundinacea
é semelhante ao encontrado para outras espécies de aves
na região do Cerrado e em outras áreas tropicais. Foi constatado que as diferentes fases do ninho
(incubação e ninhegos) podem ser influenciadas diferentemente pelas variáveis temporais e
ambientais.
Os resultados mostraram suporte à hipótese de uma diminuição no sucesso reprodutivo ao
longo da estação reprodutiva, indicando que a predação deve ser a principal causa deste declínio.
O estudo também ofereceu suporte à hipótese de que a variação entre os anos causa uma variação
no sucesso reprodutivo. Entretanto, essa evidência foi fraca indicando que o ano não foi uma
variável adequada para prever os dados. Foi observada uma diminuição das TSDs em relação à
idade. Esses resultados estão de acordo com o proposto por S
KUTCH
(1949), evidenciando que o
aumento da atividade dos adultos, à medida que a idade do ninho avança, pode ser o principal
motivo de atração dos predadores. Os nossos resultados ofereceram pouco suporte para a hipótese
de que a probabilidade de sobrevivência é menor em ninhos mais baixos e para hipótese de que
ninhos mais distantes das estradas são mais seguros contra predadores. Essas variáveis
apresentaram uma evidência fraca, o que pode indicar que não são ideais para explicar o sucesso
reprodutivo de
C. hirundinacea
ou ainda, que elas podem ser mais adequadas se forem
82
consideradas em interação com outras variáveis. O estudo não ofereceu suporte à hipótese de que
os ajudantes podem aumentar o sucesso reprodutivo do casal dominante.
83
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