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Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Bases biológicas para utilização de Trichogramma pretiosum Riley, 1879
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) para controle de Pseudoplusia includens
(Walker, 1857) e Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera:
Noctuidae) em soja
Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno
Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em
Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2008
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1
Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno
Engenheiro Agrônomo
Bases biológicas para utilização de Trichogramma pretiosum Riley, 1879(Hymenoptera:
Trichogrammatidae) para controle de Pseudoplusia includens (Walker, 1857) e Anticarsia
gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) em soja
Orientador:
Prof. Dr. JOSÉ ROBERTO POSTALI PARRA
Tese apresentada para obtenção do título de Doutor em
Ciências. Área de concentração: Entomologia
Piracicaba
2008
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3
Aos meus pais Lúcia Isabel e João Murilo ....
pelo amor incondicional, educação, e apoio
oferecido....
durante minha jornada até este momento ....
DEDICO
Ao meu querido esposo Adeney,
pelo amor, carinho, companheirismo e paciência
em mais esta etapa da minha vida
OFEREÇO
A Deus pela saúde e disposição para superar todos os
obstáculos
AGRADEÇO
4
AGRADECIMENTOS
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela
concessão da bolsa de estudos;
À Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ/USP), pela oportunidade de
realização do curso de Doutorado em Ciências /Entomologia;
Agradeço especialmente ao Dr. José Roberto Postali Parra, professor do Departamento de
Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP, pela oportunidade, amizade,
incentivo e orientação e principalmente pela confiança em mim depositada;
À Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA) – Centro Nacional de
Pesquisa de Soja (CNPSO), Centro Nacional de Pesquisa de Arroz e Feijão (CNPAF), por ter
permitido, através da parceria ESALQ – EMBRAPA, a realização do trabalho de conclusão do
Curso de Doutorado, juntamente com as atividades de pesquisa da Empresa;
Aos pesquisadores da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA) –
Centro Nacional de Pesquisa de Soja (CNPSO), Centro Nacional de Pesquisa de Arroz e Feijão
(CNPAF), pelo profissionalismo, competência, ensinamentos e os valiosos conselhos para a
elaboração da tese;
Em especial agradeço aos pesquisadores Dra. Beatriz Spalding Côrrea-Ferreira, Dra.
Lenita Jacob de Oliveira, Dr. Flávio Moscardi do Centro Nacional de Pesquisa de Soja (CNPSO),
Dr. José Alexandre de Freitas Barigossi, Dra. Eliane Dias Quintela, Dr. José Benedito Trovo do
Centro Nacional de Pesquisa de Arroz e Feijão (CNPAF) pela contribuição e incentivo para
conclusão do trabalho de Tese;
À Dra. Maria Cristina Neves do Centro Nacional de Pesquisa de Soja (CNPSO) pela
contribuição na realização das análises estatísticas;
Aos professores do Centro Federal de Educação Tecnológico – CEFET/Rio Verde, GO,
por contribuírem para realização desse trabalho. Agradeço especialmente aos professores Fabiano
Guimarães Silva, Edson Luiz Souchie, Vicente Pereira de Almeida, João das Graças Santana, e
Adriano Perim;
Ao amigo, “pai científico” Dr. Dirceu Pratissoli, professor do Centro de Ciências Agrárias
da Universidade Federal do Espírito Santo (CCA-UFES), a quem admiro imensamente pelo
profissionalismo, seriedade, entusiasmo, competência na realização de seus trabalhos e agradeço
5
a amizade ao longo desses anos e por ter despertado meu interesse pela Entomologia, além do
estímulo constante em continuar esta caminhada e agradeço também pelas oportunidades
oferecidas;
Aos professores do Curso de Pós-Graduação em Entomologia da ESALQ/USP,
especialmente aos professores Dr. José Maurício Simões Bento, Dr. José Djair Vendramim, Dr.
Celso Omoto, Dr. Fernando Luis Cônsoli, João Roberto Spotti Lopes, Roberto Antonio Zucchi e
Sinval Silveira Neto;
A todos os demais professores que desde os primeiros anos escolares até os mais recentes,
me transmitiram amizade e ensinamentos e cada um teve papel importante na minha caminhada;
Aos amigos(as) do Curso de Pós-Graduação Entomologia da ESALQ/USP: Adriana, Ana
Lia, Claúdia, Cristiane, Dori, Élio, Fernanda, Gerane, Mônica, Marcelo, Nancy, Nívia, Paulo,
Priscila, Rodrigo, pelo companheirismo, amizade, ajuda e alegria;
A todos os colegas do Curso de Pós-Graduação Entomologia da ESALQ/USP, pela
amizade, convívio e companheirismo na realização dos trabalhos no decorrer do curso;
Agradeço especialmente às amigas Gerane, Mônica, Nancy e Nívia, pela amizade que não
tenho como agradecer somente com palavras, e sim retribuindo com minha amizade;
Aos queridos amigos de Rio Verde, GO, Simone Silva Vieira, Lucielle Januário de
Oliveira, Gilvane Luis Jakoby, Eduardo Moreira Barros, Isabel Cristina M. Cardoso, pelo
trabalho conjunto, pelo companheirismo, pelos ensinamentos e principalmente pela amizade;
As amigas Tatiana Rodrigues Carneiro e sua mãe D. Irma pela amizade sincera, pelas
doces palavras que vêem sempre na hora certa, pela calorosa acolhida em todas as horas, e
mesmo à distância sei que sempre torceram por mim e me guardam em seus corações;
Aos novos amigos Alysson, Fabrício e Juliana que me ajudaram principalmente durante a
fase de escrita da Tese;
A todos os amigos não citados, mas recordados sempre pelo sinal da verdadeira amizade;
Enfim, a todos, que direta ou indiretamente, colaboraram para o êxito deste trabalho, o
meu eterno agradecimento e estima.
6
"Nada de divino ou de bem-aventurado, portanto, cabe aos homens,
exceto esta única coisa digna de ser levada a sério: o que há em
nós de inteligência e de sabedoria. Na verdade, dentre as coisas
que são nossas, esta parece ser a única imortal, a única
divina... E porque somos capazes de participar dessa capacidade,
a vida, embora miserável e difícil por natureza, foi, entretanto,
disposta minuciosamente para que o homem, comparado com outros
seres, pareça um Deus. “Pois a inteligência é em nós o Deus”, e
ainda: “A vida mortal tem uma parte divina”. Assim sendo,
portanto, é preciso filosofar, ou ir embora daqui de baixo dando
adeus à vida, visto que todo o resto parece um amontoado de
futilidades e frivolidades."
(Aristóteles, Carta ao rei Chipriota Themison, XII)
7
SUMÁRIO
RESUMO .........................................................................................................................
10
ABSTRACT .................................................................................................................... 11
LISTA DE FIGURAS ......................................................................................................
12
LISTA DE TABELAS .....................................................................................................
14
1 INTRODUÇÃO .................................................................................................... 17
2 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ............................................................................. 19
2.1 Importância da soja no Brasil................................................................................ 19
2.3 Aspectos biológicos de Pseudoplusia includens …...............................................
20
2.5 Características biológicas de Anticarsia gemmatalis ............................................
23
2.6 Inimigos naturais associados a Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis
e potencial de controle ...........................................................................................
25
2.7 Aspectos bioecológicos de Trichogramma ..........................................................
28
2.9 Seletividade de agroquímicos a inimigos naturais ................................................
31
3 MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................. 35
3.1 Criação de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis ...............................
35
3.2 Criação e manutenção das espécies/linhagens de Trichogramma e
Trichogrammatoidea annulata ..............................................................................
39
3.3 Seleção de espécies/linhagens de Trichogramma e T. annulata para o controle
de Pseudoplusia includens.....................................................................................
43
3.4 Características biológicas de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos
de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes
temperaturas...........................................................................................................
46
8
3.5 Determinação das exigências térmicas e da estimativa do número de gerações
de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de Pseudoplusia includens
e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas ............................................
47
3.6 Capacidade de parasitismo de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos
de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
................................................................................................................................
47
3.7 Determinação do número ideal de Trichogramma pretiosum linhagem RV a ser
liberado por ovo de Pseudoplusia includens e de Anticarsia
gemmatalis.............................................................................................................
49
3.8 Avaliação da dispersão de Trichogramma pretiosum linhagem RV em soja,
para parasitismo de ovos de Pseudoplusia includens.............................................
50
3.9 Tempo de permanência do parasitóides Trichogramma pretiosum linhagem RV
após a liberação no campo ....................................................................................
53
3.10 Efeitos dos principais agroquímicos utilizados na cultura da soja ao parasitóide
de ovos Trichogramma pretiosum linhagem RV .................................................
54
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................... 56
4.1 Seleção de espécies/linhagens de Trichogramma e T. annulata para o controle
de Pseudoplusia includens.....................................................................................
56
4.2 Características biológicas de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos
de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes
temperaturas...........................................................................................................
64
4.3 Determinação das exigências térmicas e da estimativa do número de gerações
de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de Pseudoplusia includens
e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas ............................................
70
4.4 Capacidade de parasitismo de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos
de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
74
9
4.5 Determinação do número ideal de Trichogramma pretiosum linhagem RV a ser
liberado por ovo de Pseudoplusia includens e de Anticarsia gemmatalis.............
81
4.6 Avaliação da dispersão de Trichogramma pretiosum linhagem RV em soja,
para parasitismo de ovos de Pseudoplusia includens.............................................
88
4.7 Tempo de permanência do parasitóides Trichogramma pretiosum linhagem RV
após a liberação no campo ....................................................................................
92
4.8 Efeitos dos principais agroquímicos utilizados na cultura da soja ao parasitóide
de ovos Trichogramma pretiosum linhagem RV ..................................................
94
5 CONCLUSÕES .....................................................................................................
104
REFERÊNCIAS .............................................................................................................. 108
10
RESUMO
Bases biológicas para utilização de Trichogramma pretiosum Riley, 1879(Hymenoptera:
Trichogrammatidae) para controle de Pseudoplusia includens (Walker, 1857) e Anticarsia
gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) em soja
Com o objetivo de avaliar o potencial de utilização de Trichogramma pretiosum Riley,
1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) no manejo de Pseudoplusia includens (Walker, 1857) e
Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae), foram realizados diferentes
bioensaios incluindo seleção de linhagens, avaliação das características biológicas, capacidade de
parasitismo, exigências térmicas, determinação do número ideal de parasitóide a ser liberado por
ovo da praga, capacidade de dispersão e tempo de permanência no campo do parasitóide e
seletividade dos agroquímicos ao parasitóide. Através da seleção de espécies/linhagens de
Trichogramma e Trichogrammatoidea verificou-se que T. pretiosum, linhagem coletada em Rio
Verde, GO (RV) apresentou melhor desempenho biológico dentre as demais. A duração do
período de desenvolvimento de T. pretiosum linhagem RV, criado em ovos de ambas as pragas
apresentou relação inversa com o aumento de temperatura. A emergência da referida linhagem
em ovos de A. gemmatalis não foi afetada na faixa de temperatura estudada, porém quando criada
em ovos de P. includens, a temperatura de 32
o
C afetou tal parâmetro biológico. O limiar térmico
inferior de desenvolvimento de T. pretiosum linhagem RV foi menor em ovos de P. includens
(10,6ºC) quando comparado com o de A. gemmatalis (11,6ºC) e conseqüentemente, a constante
térmica também variou sendo de 152 GD para P. includens e de 128 GD para A. gemmatalis. O
número estimado de gerações de T. pretiosum linhagem
RV, por ciclo da soja varou de 21 e 20
gerações para Rio Verde, GO e 22 e 21 gerações Barreiras, BA, em ovos de P. includens e A.
gemmatalis, respectivamente. O ritmo de parasitismo de T. pretiosum linhagem RV foi
influenciado pelas temperaturas testadas, com concentração do parasitismo nos primeiros dias de
vida das fêmeas, exceto na temperatura de 18
o
C em ovos P. includens e nas temperaturas de 18 e
20
o
C para A. gemmatalis em que o parasitismo ocorreu durante toda a vida do parasitóide. O
parasitismo total foi influenciado pelas temperaturas, com maiores valores entre as temperaturas
de 22 a 28
o
C em ovos de P. includens e entre 25 e 28
o
C em ovos de A. gemmatalis. Em condições
de semi-campo, determinou-se que o maior parasitismo foi obtido com uma proporção de 25,6
parasitóides por ovo da praga para as duas espécies de pragas. A capacidade de dispersão na
cultura da soja é de 8,0 m, sendo a área de dispersão de 85,18m
2
. Assim, há a necessidade de 117
pontos de liberação do parasitóide por hectare para uma distribuição homogênea do parasitóides
em toda a área. Após a liberação de T. pretiosum linhagem RV os parasitóides permaneceram na
cultura da soja por doze dias, embora o parasitismo seja efetivo até o quarto dia. Os resultados
básicos obtidos em ovos de P. includens e A. gemmatalis apontam para a possibilidade de
controle conjunto destas duas pragas na cultura da soja, com utilização desse parasitóide de ovos.
Os inseticidas, herbicidas e fungicidas utilizados na cultura da soja afetaram diferentemente o
parasitismo e a viabilidade de T. pretiosum linhagem RV, sendo classificados desde seletivos até
nocivos.
Palavras-chave: Trichogramma; Parasitóides de ovos; Controle biológico; Lagarta-falsa-
medideira; Lagarta-da-soja; Manejo integrado de pragas; Glycine max
11
ABSTRACT
Biological base for using Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae to control Pseudoplusia includens (Walker, 1857) and Anticarsia
gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) in soybean
Different bioassays were carried out aiming to evaluate the potential of using
Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) to manage
Pseudoplusia includens (Walker, 1857) and Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera:
Noctuidae). Among those bioassays were the strains selection, biological characteristics and
parasitism capacity, thermal requirements, establishment of ideal number of parasitoids to be
released per number of pest eggs, parasitoid dispersal capacity, amount of time parasitoids remain
active in the field after releasing and pesticide selectivity. The species/strains selection of
Trichogramma and Trichogrammatoidea was essential to determine the most appropriated strain
to be used in biological control programs since there was a great variation in the biological
parameters among the different studied species/strains. Trichogramma pretiosum, strain collected
in Rio Verde (RV), showed the best biological performance among the tested species/strains.
Trichogramma pretiosum RV development time, when it was reared in eggs of both pest species,
was inversely related to the increase in temperature. T. pretiosum RV reared in A. gemmatalis
eggs had not its emergency (%) influenced by temperature changes, however, it reared in P.
includens eggs had a lower emergency (%) at 32
o
C. The lower temperature threshold (Tb) was
lower for T. pretiosum RV in P. includens eggs (10.6
o
C) when compared to T. pretiosum in A.
gemmatalis eggs (11.6
o
C) and consequently the thermal constant (K) was also different with
values of 152 and 128 GD for P. includens and A. gemmatalis eggs, respectively. The estimated
number of generations of T. pretiosum RV in eggs of both species varied along soybean crop
season having 12 and 20 generations for Rio Verde, GO and 14 and 21 generations for Barreiras,
BA in P. includens and A. gemmatalis eggs, respectively. The parasitism rhythm of T. pretiosum
RV was changed by the tested temperatures, concentrating the parasitism during the first days
except at 18
o
C in P. includens eggs and at 18 and 20
o
C in A. gemmatalis eggs when the
parasitism occurred during the whole parasitoid lifespan. The total parasitism was influenced by
the temperatures, being higher among 22 and 28
o
C in P. includens eggs and among 25 and 28
o
C
in A. gemmatalis eggs. The higher parasitism rate is reached at 51.2 and 25.6 female parasitoid
per P. includens and A. gemmatalis eggs, respectively, accordingly to what was established at
greenhouse trials. T. pretiosum RV dispersing capacity in soybean fields is 8.0 m and dispersal
area is 85.18 m
2
. Therefore, it is required a minimum of 117 parasitoid releasing points per
hectare in order to have a homogeneous parasitoid distribution in the whole field. After T.
pretiosum RV release, parasitoids remained in the soybean crop for 12 days. However, the
parasitism was effective up to 4 days. Insecticides, herbicides and fungicides commonly used in
soybean fields impacted differently the parasitism of T. pretiosum RV, being classified since
harmless (class 1) to harmful (class 4).
Keywords: Trichogramma; Egg parasitoid; Biological control; Soybean looper; Velvetbean
caterpillar; Integrated pest management; Glycine max
12
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Etapas do ciclo biológico e características da injúria na folha de soja por
Pseudoplusia includens. A, B – Lagarta; C – Formação de casulo de pré-
pupa; D – Pupa; E – Adulto; F – Sintomas de ataque e injúria causada por
lagarta de 4º instar de P. includens em folhas de soja; G – Sintomas de
ataque e injúria causada por lagartas recém eclodidas de P. includens em
folhas de soja. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno ..............
22
Figura 2 – Etapas do ciclo biológico de Anticarsia gemmatalis. A, B – Lagarta; C –
Pupa; D – Adulto. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno ……
25
Figura 3 – Esquema de criação de Pseudoplusia includens e de Anticarsia
gemmatalis. A – Gaiolas confeccionadas de tubos de PVC para postura
de ambas as espécies; B – Copos plásticos para eclosão das lagartas de
ambas as espécies; C – Copo plástico contendo dieta artificial para
individualização das lagartas de P. includens; D – Copo plástico com
pupa de P. includens; E – Recipiente plástico para criação de A.
gemmatalis na dieta artificial. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de
Freitas Bueno …………………………………………………………….
38
Figura 4 – Esquema de criação de Anagasta kuehniella para produção de
Trichogramma spp. e Trichogrammatoidea annulata. A – Caixa plástica
contendo papelão corrugado; B – Distribuição de dieta sobre o papelão
corrugado; C – Distribuição dos ovos de A. kuehniella sobre a dieta; D –
Plástico revestindo a caixa plástica com tecido “voile” na parte superior,
para evitar Bracon hebetor; D – Sala de desenvolvimento larval e pupal; F
– Papelão endurecido pelas secreções de traça, contendo insetos próximos
à pupação; G – Caixas de emergência de adultos contendo os papelões
corrugados e tubos para anestesiar adultos com CO
2
, recolhidos no cone
13
da parte inferior. Fonte: Parra (1997) ........................................................... 41
Figura 5 – Esquema de criação e multiplicação de Trichogramma spp. e
Trichogrammatoidea annulata A, B – Recipientes plásticos contendo
telas em seu interior para pouso de adultos e tela na outra extremidade
para passagem dos ovos; C – Coleta dos ovos; D – Materiais para a
confecção de cartelas (cartolina, pincel, peneira e goma arábica); E –
Distribuição dos ovos de Anagasta kuehniella sobre a cartela contendo
goma arábica; F – Lâmpada germicida para inviabilização de
embriões; G – Recipiente de vidro contendo ovos para serem
parasitados por Trichogramma, contendo mel puro na parte superior do
recipiente, para alimentação dos adultos; H – Ovos não parasitados
(esquerda) e parasitados (direita) por Trichogramma. Fonte: Parra
(1997) ......................................................................................................
42
Figura 6 – Sachê confeccionado em tecido tipo “voile” para fixação dos ovos de
Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis nas plantas de soja .........
49
Figura 7 – Dendograma resultante da análise de agrupamento realizada com base nos
parâmetros biológicos avaliados (duração do período ovo-adulto,
porcentagem de emergência, porcentagem de parasitismo, número de
adultos emergidos por ovo e razão sexual) comparativo de 12 linhagens de
Trichogramma e de uma Trichogrammatoidea annulata, criadas sobre ovos
de P. includens. Linhagens G1, G2, G11, G18, L3, L4, TP, Bagisa I, Bagisa
II e RV = Trichogramma pretiosum; ATP = Trichogramma atopovirilia;
TOIDE = Trichogrammatoidea annulata .......................................................
63
Figura 8 – Curva de velocidade de desenvolvimento de Trichogramma pretiosum
linhagem RV, criado em ovos de Pseudoplusia includens, em diferentes
temperaturas e respectivas K e Tb. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas ....
72
14
Figura 9 – Curva de velocidade de desenvolvimento de Trichogramma pretiosum
linhagem RV, criado em ovos de Anticarsia gemmatalis, em diferentes
temperaturas e respectivas K e Tb. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas ....
72
Figura 10 – Estimativa do número de gerações de Trichogramma pretiosum linhagem
RV, criado em ovos de Pseudoplusia includens no período do plantio de
soja, para localidades nos Estados da Bahia e Goiás, respectivamente
......
.
73
Figura 11 – Estimativa do número de gerações de Trichogramma pretiosum linhagem
RV, criado em ovos de Anticarsia gemmatalis no período do plantio de
soja, para localidades nos Estados da Bahia e Goiás, respectivamente ......
73
Figura 12 – Parasitismo diário e acumulado de Trichogramma pretiosum linhagem
Rio Verde em ovos de Pseudoplusia includens em diferentes
temperaturas. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas. As setas indicam
80% de parasitismo ..................................................................................
78
Figura 13 – Parasitismo diário e acumulado de Trichogramma pretiosum linhagem
Rio Verde em ovos de Anticarsia gemmatalis em diferentes
temperaturas. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas. As setas indicam 80%
de parasitismo .............................................................................................
78
Figura 14 – Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma pretiosum linhagem RV
mantida em ovos de Pseudoplusia includens em diferentes
temperaturas. Valores observados e estimados pela equação de
Weilbull. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas..........................................
80
Figura 15 – Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma pretiosum linhagem RV
mantida em ovos de Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas.
Valores observados e estimados pela equação de Weilbull. UR:
70±10% e fotofase de 14 horas .................................................................
81
15
Figura 16 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte
inferior da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO ...
85
Figura 17 – Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte
inferior da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO ....
85
Figura 18 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte
média da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO .....
86
Figura 19 – Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte
média da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO. ...
86
Figura 20 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte
superior da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO ..
87
Figura 21 –
Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte
superior da planta de soja sob números crescentes de indivíduos de
Trichogramma pretiosum linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO.....
87
Figura 22 – Relação matemática entre o raio de dispersão de Trichogramma
pretiosum linhagem RV e o número de ovos parasitados de
Pseudoplusia includens, na soja. Edealina, GO ......................................
91
Figura 23 – Porcentagem de parasitismo de Trichogramma pretiosum linhagem RV
em ovos de Pseudoplusia includens após liberação dos parasitóides na
16
cultura da soja. Santo Antônio de Goiás, GO.............................................
93
Figura 24 – Viabilidade do parasitismo (%) (±EP) de Trichogramma pretiosum
linhagem RV observada após o contato com inseticidas e testemunha
(água) em diferentes fases do desenvolvimento do parasitóide. (A) fase
de ovo. (B) fase de larva. (C) fase de pupa. Médias seguidas pela
mesma letra não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey
(P>0,05). Temperatura: 25
o
C; Umidade relativa: 70±10%; Fotofase: 14
horas ..........................................................................................................
102
Figura 25 – Viabilidade do parasitismo (%) (±EP) de Trichogramma pretiosum
linhagem RV observada após o contato com fungicidas, herbicidas e
testemunha (água) em diferentes fases do desenvolvimento do
parasitóide. (A e D) fase de ovo. (B e E) fase de larva. (C e F) fase de
pupa. Médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente
entre si pelo teste de Tukey (P>0,05). Temperatura: 25
o
C; Umidade
relativa: 70±10%; Fotofase: 14 horas .......................................................
103
14
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Composição da dieta artificial de Anticarsia gemmatalis
(modificada de
Greene; Leppla; Dickerson, 1976) ................................................................
37
Tabela 2 – Espécies e linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea com suas
respectivas origens e hospedeiros naturais e localidades em que foram
coletadas, utilizadas no teste de seleção para controle de Pseudoplusia
includens ......................................................................................................
45
Tabela 3
−
Duração do período ovo-adulto e percentual de parasitismo e emergência
de 12 espécies/linhagens de Trichogramma e uma de
Trichogrammatoidea criadas em ovos de Pseudoplusia includens.
Temperatura de 25
±
1ºC, UR de 70
±
10% e fotofase de 14
horas............................................................................................................
61
Tabela 4
−
Número médio de adultos emergidos por ovo e razão sexual (
±
EPM) de
12 espécies/linhagens de Trichogramma e uma de Trichogrammatoidea
criadas em ovos de Pseudoplusia includens. Temperatura de 25 ± 1ºC, UR
de 70
±
10% e fotofase de 14 horas ………………......................................
62
Tabela 5
−
Período (ovo-adulto) e viabilidade de T. pretiosum, linhagem RV, criado
em ovos de P. includens e A. gemmatalis, em diferentes temperaturas. UR
de 70
±
10% e fotofase de 14 horas ..............................................................
68
Tabela 6 – Razão sexual e número de indivíduos emergidos por ovo de T. pretiosum
linhagem RV, criado em ovos de P. includens e A. gemmatalis, em
diferentes temperaturas. UR de 70
±
10% e fotofase de 14 horas ................
69
15
Tabela 7 – Parâmetros biológicos de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos
de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis, nas diferentes
temperaturas. UR:70±10%; fotofase: 14 horas.............................................
77
Tabela 8 – Valores médios (+ EPM) de parasitismo de ovos de Pseudoplusia
includens por Trichogramma pretiosum linhagem RV, colocados a
diferentes distâncias de um ponto central de liberação, na cultura da soja.
Edealina, GO................................................................................................
90
Tabela 9 – Distância média (DM) e área de dispersão (s
2
) com os respectivos modelo
e coeficiente de determinação (R
2
) para Trichogramma pretiosum
linhagem RV em ovos de Pseudoplusia includens, na cultura da soja.
Edealina, GO ................................................................................................
90
Tabela 10 – Efeito dos agroquímicos (E) na redução na viabilidade de Trichogramma
pretiosum linhagem RV em relação à testemunha (água) observada
após o contato com inseticidas em diferentes fases do desenvolvimento
do parasitóide. Temperatura: 25
o
C; Umidade relativa: 70±10%;
Fotofase: 14 horas....................................................................................
100
Tabela 11 – Efeito dos agroquímicos (E) na redução da viabilidade do parasitismo de
Trichogramma pretiosum linhagem RV em relação à testemunha (água)
observada após o contato com herbicidas e fungicidas em diferentes fases
do desenvolvimento do parasitóide. Temperatura: 25
o
C; Umidade relativa:
70±10%; Fotofase: 14 horas..........................................................................
101
16
1 INTRODUÇÃO
A soja, Glycine max (Merril) é um dos mais importantes produtos de exportação do Brasil
e tem como principal praga desfolhadora a lagarta-da-soja, Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818
(Lepidoptera: Noctuidae) (EMBRAPA, 2006). No entanto, atualmente, nas principais regiões
produtoras brasileiras, outras lagartas vêm causando danos expressivos à cultura. Entre elas
inclui-se a lagarta-falsa-medideira, Pseudoplusia includens (Walker, 1857) (Lepidoptera:
Noctuidae), a lagarta-enroladeira-das-folhas, Omiodes indicata (Fabricius, 1775)
(Lepidoptera:
Pyralidae) e
várias espécies do gênero Spodoptera como lagarta-das-vagens, S. eridania (Cramer,
1782), lagarta-do-cartucho-do-milho, S. frugiperda (J.E.Smith, 1797) e S. cosmioides (Walker,
1858) (Lepidoptera: Noctuidae).
Em muitas regiões a lagarta-falsa-medideira era considerada de menor importância,
controlada naturalmente por parasitóides e fungos entomopatogênicos. Entretanto, entre as safras
de 2003/2004 a 2007/2008 vários surtos foram constatados em diversos estados brasileiros (MS,
GO, SP e PR), ocorrendo isoladamente ou associados à lagarta-da-soja, devido principalmente ao
uso crescente de agroquímicos na lavoura.
O controle químico dessa lagarta, a principal tática de controle utilizada pelos
agricultores, não tem sido eficiente em algumas regiões, principalmente pelo hábito dela
permanecer na porção inferior da planta e a calda inseticida não atingi-la. Desta forma, o controle
exige o uso de produtos em doses elevadas, o que diminui ainda mais a população dos inimigos
naturais que permanecem na cultura. Como conseqüência deste desequilíbrio biológico, a lagarta-
falsa-medideira, que sempre teve importância secundária na cultura, agora está se tornando um
grande problema à produtividade da soja (MOLINA, 2007).
Para o controle de pragas, diante deste quadro, deve-se optar por uma visão inter e
multidisciplinar integrando-se diversos métodos de controle menos prejudiciais ao homem e ao
meio ambiente. Neste contexto, a adoção de táticas complementares para o êxito no controle de
insetos-pragas pode ser incorporada no sistema, dentro da filosofia de Manejo Integrado de
Pragas (MIP). Uma das táticas que tem mostrado bons resultados no controle de pragas,
principalmente da Ordem Lepidoptera (PARRA; ZUCCHI; SILVEIRA NETO, 1987), é a
utilização do Controle Biológico Aplicado, que apresenta alto potencial de sucesso, por meio de
17
liberações inundativas de inimigos naturais, pois se pode reduzir a população das pragas para um
nível inferior ao nível de dano econômico, de forma análoga ao uso de agroquímicos.
Dentre os insetos utilizados em programas de controle biológico, os parasitóides de ovos
do gênero Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) têm sido amplamente utilizados,
devido à facilidade de sua criação em hospedeiros alternativos (PARRA, 1997; HAJI et al., 1998)
além de sua agressividade no parasitismo de ovos de insetos-praga (BOTELHO, 1997). No
entanto, o sucesso ou fracasso das liberações de Trichogramma depende basicamente do
conhecimento das características bioecológicas do parasitóide e da sua interação com o
hospedeiro alvo, assim como do número de Trichogramma a ser liberado, da densidade da praga,
linhagem do parasitóide utilizada, época e número de liberações, método de liberação, relação
com a fenologia da planta, densidade de outros inimigos naturais presentes no agroecossistema e
das condições climáticas locais (BOURCHIER; SMITH, 1996). Além disso, o sucesso do Manejo
Integrado de Pragas depende da integração de vários métodos de controle. O controle químico
ainda é indispensável em grandes áreas de produção agrícola e o uso integrado de inseticidas e
controle biológico é essencial para futuro do MIP, principalmente utilizando-se agroquímicos
seletivos aos inimigos naturais.
No entanto, ainda são poucas as pesquisas sobre o parasitismo de Trichogramma spp. em
ovos de lepidópteros-pragas que ocorrem na cultura da soja, e sobre a associação de outras táticas
de controle com o controle biológico, bem como estudos de quanto o controle integrado, com
medidas alternativas, pode contribuir para o controle simultâneo desses insetos.
Diante disso, visando aprimorar o MIP soja, este trabalho estudou o potencial dos
parasitóides do gênero Trichogramma para o controle de P. includens e A. gemmatalis, por meio
de estudos dos aspectos bioecológicos em laboratório, semi-campo e campo, tais como as
características biológicas e parasitismo em diferentes temperaturas, a determinação do número de
parasitóides a ser liberado por ovo da praga para se atingir a máximo de parasitismo, bem como a
avaliação do raio de dispersão em campo. E como o estudo prevê aprimorar as bases para
utilização de parasitóides de ovos na soja e atualmente são realizadas várias aplicações de
agroquímicos na cultura, foi inserido no trabalho o estudo de seletividade ao inimigo natural
estudado, dos principais agroquímicos (inseticidas, fungicidas e herbicidas) recomendados para
fornecer informações para utilização no futuro MIP soja, incluindo a liberação de parasitóides.
18
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Importância da soja no Brasil
A soja constitui uma espécie de grande interesse sócio-econômico, em função dos teores
elevados de proteína, da produtividade de grãos e da possibilidade de adaptação a ambientes
diversos (XU et al., 1989). O maior produtor mundial de soja são os EUA, com 79.677.000 t,
seguindo-se Brasil (55.281.000 t) e Argentina (41.300.000 t). O maior produtor brasileiro é o
Mato Grosso com 14.440.0.67 t, vindo a seguir Paraná (11.252.2.06 t), Rio Grande do Sul
(8.118.961 t) e Goiás (6.551.048 t) (FNP Consultoria & Agroinformativos, 2007).
A migração do tradicional centro de produção da soja do Sul do país para o Centro-Oeste
tornou-se realidade graças ao desenvolvimento de cultivares adaptadas a baixas latitudes, fruto do
melhoramento genético. Atualmente, no Brasil, a soja é cultivada em considerável diversidade de
ambientes, desde altas (Sudeste e Sul) até baixas latitudes (Centro-Oeste, Nordeste e Norte)
(ROCHA, 2002).
Entre 1987 e 1998, as exportações brasileiras corresponderam, em média, a 12,4% das
exportações mundiais de soja em grão, 31,9% do farelo e 20,9% do óleo de soja. Os principais
produtos de exportação do complexo soja brasileiro são o farelo e a soja em grão, que
responderam respectivamente por pouco menos de 60% e 28%, respectivamente, do valor das
exportações do complexo soja entre 1991 e 1998 (ROCHA, 2002).
Com a globalização da economia, estão ocorrendo profundas mudanças na agricultura e
muitas destas mudanças estão ligadas às medidas de controle de pragas, uma vez que o gasto com
tais medidas de controle, principalmente com a utilização de inseticidas, tem onerado o custo de
produção, sem muitas vezes apresentar resultados positivos no controle, o que tem deixado o
produto brasileiro com valor maior àquele praticado em outros países produtores de soja. Dentre
as principais pragas que ocorrem na cultura da soja, as lagartas Anticarsia gemmatalis Hübner,
1818 e Pseudoplusia includens (Walker, 1857) (Lepidoptera: Noctuidae) e os percevejos,
principalmente Nezara viridula (Linnaeus, 1758), Piezodorus guildinii (Westwood, 1837) e
Euschistus heros (Fabricius, 1798) (Hemiptera: Pentatomidae), são consideradas as pragas chaves
(EMBRAPA, 2006).
19
2.2 Distribuição geográfica e hospedeiros de Pseudoplusia includens
A subfamília Plusiinae compreende espécies que são importantes pragas agrícolas, sendo
que das lagartas que atacam a soja, P. includens é a espécie mais abundante. Sua distribuição é
restrita ao hemisfério ocidental, ocorrendo desde o norte dos EUA até o sul da América do Sul
(ALFORD; HAMMOND JUNIOR, 1982; EICHLIN; CUNNINGHAM, 1978).
A sua importância é ressaltada pelo grande número de hospedeiros, que pode podem
chegar a 73 espécies de plantas, pertencentes a 29 diferentes famílias. Dentre as plantas estão
culturas de importância econômica, como a soja, algodoeiro, feijoeiro, fumo, girassol, hortaliças
(HERZOG, 1980; EICHLIN; CUNNINGHAM, 1978).
Apesar de somente agora P. includens estar assumindo importância na cultura da soja no
Brasil, o inseto é considerado nos EUA há muito tempo, praga chave da cultura, pois seus danos
geralmente são grandes, exigindo medidas de controle em várias épocas durante todo o ciclo da
planta (KOGAN; TURNPSEED, 1987).
2.3 Aspectos biológicos de Pseudoplusia includens
P. includens é um inseto que se alimenta de folhas localizadas no terço inferior da planta.
As lagartas, nos primeiros ínstares, selecionam as folhas mais tenras, se alimentando daquelas
com pequena quantidade de fibra (KOGAN; COPE, 1974) (Figura 1F), tornando-se menos
exigentes à medida que vão se desenvolvendo. Até o terceiro ínstar, as lagartas (Figura 1 A, B)
deixam intactas regiões da epiderme; entretanto, a partir do quarto ínstar, consomem grandes
áreas, mantendo, porém, íntegras as nervuras principais, o que confere um aspecto rendilhado
característico às folhas atacadas (HERZOG, 1980) (Figura 1G).
Em trabalhos realizados na Geórgia, EUA, P. includens apresentou duração do período de
desenvolvimento lagarta-adulto de 26,5 e 31,7 dias, quando alimentada com folhas de soja e
algodoeiro, respectivamente. A maior duração do desenvolvimento em folhas de algodoeiro foi
atribuída à presença de gossipol nas folhas da planta (MITCHEL, 1967).
O tempo de desenvolvimento, peso das pupas e consumo de área foliar de soja, foram
estudados na Flórida, EUA, por Reid; Greene (1973), em laboratório mantido a 29
o
C e com 14 h
de fotofase. A duração da fase larval foi de 13,7 dias, com total de seis ínstares larvais. O peso
20
das pupas com 24 h de idade, foi de 193,4 mg, similar ao obtido quando os insetos foram criados
em dieta artificial (183,3 mg), porém, ambos menores do que aquele obtido quando as pupas
eram coletadas no campo (214 mg).
No Brasil, em criações de laboratório foi observado que o ovo de P. includens é
depositado de forma isolada, com diâmetro de 0,52mm a 0,53mm, de cor amarela brilhante com
31 a 33 costas radiais e distintas costas transversais, sendo que a dieta pode alterar a coloração
dos ovos. Não existem sinais de desenvolvimento embrionário até, aproximadamente, 36 h após a
oviposição. O período de incubação, a 25
o
C, é sempre de três dias. A viabilidade dos ovos pode
variar de 39,7 a 100%, sendo estas diferenças, relacionadas principalmente às metodologias
utilizadas nas pesquisas (YOUNG; YEARIAN, 1982; JENSEN; NEWSOM; GIBBENS, 1974;
MITCHEL, 1967; BEACH; TOOD, 1985).
O início para transformação em pré-pupa é visualizado por uma acentuada mudança de
coloração. No entanto, esta transformação em pré-pupa envolve alterações no sistema hormonal,
envolvendo: parada na alimentação, mudança para coloração verde amarelada uniforme,
liberação do último “pellet” fecal de coloração amarelo brilhante, início da construção do casulo,
perda de mobilidade e transformação em pupa (VÁZQUEZ, 1986).
No campo, para transformar-se em pupa, P. includens geralmente enrola-se nas folhas e
tece um fino casulo de seda (SHOREY; ANDRES; HALE, 1962) (Figura 1C). A pupa é de
coloração verde clara brilhante, mantendo esta coloração até 48 horas antes da emergência,
quando adquire a coloração marrom escura, vendo-se por transparência as estruturas do adulto
(VÁZQUEZ, 1986) (Figura 1D).
A longevidade dos adultos também é muito variável podendo variar de 9,8 até 18,2 dias
(MASON; MACK, 1984). O número total médio de ovos pode variar de 144 a 1953 ovos, sendo
que 80 a 90% do total de ovos são colocados até o sétimo dia (VÁZQUEZ, 1986) (Figura 1 E).
21
Figura 1 – Etapas do ciclo biológico e características da injúria na folha de soja por
Pseudoplusia includens. A, B – Lagarta; C – Formação de casulo de pré-pupa; D –
Pupa; E – Adulto; F – Sintomas de ataque e injúria causada por lagarta de 4º instar de
P. includens em folhas de soja; G – Sintomas de ataque e injúria causada por lagartas
recém eclodidas de P. includens em folhas de soja. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de
Freitas Bueno
22
2.4 Distribuição geográfica e hospedeiros de Anticarsia gemmatalis
A lagarta-da-soja, A. gemmatalis é uma espécie de clima tropical e sub-tropical e ocorre
desde o sul dos EUA até a Argentina (KING; SAUNDERS, 1985). Também é considerada a
principal praga desfolhadora da soja nos EUA, México, Colômbia, Venezuela e Argentina. No
Brasil, esta praga pode ocasionar reduções significativas na produção, com infestações desde
Goiás e Mato Grosso até o Rio Grande do Sul (PANIZZI, 1990, PANIZZI; CORREA-
FERREIRA, 1997).
No entanto, com a rápida expansão da cultura da soja na década de 60 para outros estados,
além do Rio Grande do Sul, como por exemplo, Paraná, São Paulo e mais tarde para Goiás e
Mato Grosso, novas cultivares foram desenvolvidas através do melhoramento genético e para
essas, ainda são poucos os estudos que apontam os reais danos causados por A. gemmatalis, mas
o registro do desfolhamento em cultivares anteriormente utilizados demonstra que o inseto pode
reduzir até 100% da área foliar, com reduções de 33% na produção (RAMIRO; OLIVEIRA,
1975), sem no entanto existirem dados sobre as cultivares plantadas atualmente.
A importância da lagarta-da-soja é ressaltada principalmente na cultura da soja, mas
apesar de não apresentar grande número de hospedeiros, eventualmente pode ocorrer nas culturas
do amendoim, alfafa e girassol, principalmente se tais culturas forem plantadas posteriormente à
colheita da soja. Com a eliminação da planta preferencial, os insetos passam a atacar plântulas de
outros hospedeiros podendo também causar sérios danos a tais culturas (EMBRAPA, 2000).
2.5 Características biológicas de Anticarsia gemmatalis
O adulto de A. gemmatalis é uma mariposa de coloração cinza, marrom ou bege e na
maioria das vezes apresenta uma linha transversal na parte superior das asas que pode ser notada
quando as mariposas estão na posição de repouso (Figura 2D). O tamanho das mariposas pode
variar, mas em média apresenta 40 mm de envergadura (EMBRAPA, 2000).
Os ovos são depositados isoladamente na parte inferior das folhas, no caule, nos ramos e
nos pecíolos com maior concentração nos terços médio e inferior das plantas. Os ovos
apresentam coloração verde clara assim que depositados e, com o desenvolvimento do embrião,
tornam-se acinzentados e, próximos à eclosão passam à coloração marrom escuro. O período
23
embrionário é de aproximadamente, três dias e cada fêmea tem capacidade de colocar até 1000
ovos, sendo que cerca de 80% são depositados nos primeiros oito a dez dias de vida. A
longevidade das fêmeas é de, aproximadamente, 20 dias (EMBRAPA, 2000).
Nos dois primeiros ínstares, as lagartas, em média, medem 3 e 9 mm, respectivamente, e
apresentam os dois primeiros pares de falsas pernas. A locomoção de lagartas de primeiro e
segundo instar é medindo palmos, o que pode causar confusão com a lagarta-falsa-medideira P.
includens. Lagartas de primeiros ínstares iniciam a alimentação como raspagem do parênquima
foliar principalmente em folhas mais tenras imediatamente após a eclosão, e somente a partir do
terceiro instar conseguem perfurar as folhas. A fase larval tem duração de 12 a 15 dias e as
lagartas em altas infestações podem causar danos de até 100% de área foliar consumida. A
lagarta apresenta coloração esverdeada (Figura 2A), com 5 estrias longitudinais brancas sobre o
dorso (GALLO et al., 2002). Em condições de alta população, ou escassez de alimento, a lagarta
torna-se escura (Figura 2B), mantendo as estrias brancas. Possui quatro falsas pernas no
abdômen, e passa por seis instares larvais, podendo atingir 40 mm de comprimento. Ao final da
fase larval, a lagarta cessa a alimentação e passa à fase de pré-pupa que pode variar de um a dois
dias. A lagarta pupa no solo, numa profundidade de até 2 cm e apresenta coloração marrom
escura e brilhante (Figura 2C). A fase de pupa apresenta duração de nove a dez dias em
temperatura de 25ºC e após esse período ocorre a emergência das mariposas (Figura 2D)
(EMBRAPA, 2000).
24
Figura 2 – Etapas do ciclo biológico de Anticarsia gemmatalis. A, B – Lagarta; C – Pupa; D –
Adulto. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno
2.6 Inimigos naturais associados à Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis e
potencial de controle
Paralelamente à infestação do complexo de lagartas, um grande número de inimigos
naturais está normalmente presente em lavouras de soja, sendo responsáveis muitas vezes, pela
manutenção das populações dos insetos-praga em níveis reduzidos, sem que haja a necessidade
de se tomarem medidas de controle na cultura (EMBRAPA, 2000).
Diversos são os agentes de controle biológico que estão associados à P. includens. Entre
os dípteros, estão presentes os taquinídeos Patelloa similis (Townsend, 1927), Voria ruralis
(Fallen, 1810) e Lespesia sp. (Diptera: Tachinidae); entre os himenópteros, os icneumonídeos
Microcharops bimaculata (Ashmead, 1895)
e Campoletis grioti (Blanchard, 1946)
(Hymenoptera: Ichneumonidae), os braconídeos Meteorus sp., Apanteles marginiventris
25
(Cresson, 1865) (Hymenoptera: Braconidae) e o encirtídeo Litomastix sp. (Hymenoptera:
Encyrtidae) (MORAES; LOECK; BELARMINO, 1991).
Dentre os grupos de inimigos naturais que ocorrem sobre A. gemmatalis estão referidos os
predadores Orius sp. (Hemiptera: Anthocoridae), Nabis sp., Tropiconabis sp. (Hemiptera:
Nabidae), Geocoris sp. (Hemiptera: Lygaeidae), Calosoma granulatum (Perty, 1830), Lebia sp.,
Callida sp. (Coleoptera: Carabidae), Podisus sp. (Hemiptera: Pentatomidae), Eriopis sp.
(Coleoptera: Coccinelidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae) e Doru lineare
(Eschscholtz, 1822) (Dermaptera: Forficulidae), os parasitóides P. similis, Euplectrus chapadae
(Ashmead, 1904) (Hymenoptera: Eulophidae), Microcharops spp. (Hymenoptera:
Ichneumonidae), e os entomopatógenos representados principalmente por baculovírus (vírus de
poliedrose nuclear – VNPAg) e pelo fungo Nomuraea rileyi (Farlow) (EMBRAPA, 2000).
No entanto, em relação aos agentes biológicos de controle, destacam-se os parasitóides de
ovos do gênero Trichogramma, que apresentam ampla distribuição geográfica e o parasitismo
ocorre em grande número de hospedeiros. Liberações inundativas de Trichogramma, para
controle de lepidópteros-pragas, vêm sendo investigadas em mais de 50 países e usados
comercialmente em cerca de 32 milhões de hectares em cada ano (SMITH, 1996).
Diversos programas com esse parasitóide estão sendo executados no Brasil, destacando-se
os trabalhos desenvolvidos no estado de São Paulo pelo Departamento de Entomologia,
Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
ESALQ/USP, visando ao controle biológico de pragas da cana-de-açúcar (BOTELHO et al.,
1999), algodoeiro (BLEICHER; PARRA, 1989), tomateiro (PRATISSOLI; PARRA, 2000),
milho (SÁ; PARRA, 1994), soja (ZACHRISSON; PARRA, 1998), pragas de grãos armazenados
(INOUE; PARRA, 1998) e frutíferas, como os citros (GARCIA, 1998; MOLINA, 2003;
TORRES, 2005).
As liberações de espécies de Trichogramma para o controle biológico de pragas
pertencentes à ordem Lepidoptera são realizadas há mais de 100 anos, embora intensificadas com
o trabalho de Flanders (1927) na década de 30 do século passado, após a demonstração da
possibilidade de utilização de ovos de Sitotroga cerealella (Oliver, 1789) (Lepidoptera:
Gelechiidae), como hospedeiro alternativo para a multiplicação do parasitóide, facilitando assim
a criação em grande escala (SMITH, 1996).
26
A maioria das liberações de Trichogramma foi realizada nos últimos 30 anos; os
programas anteriores a 1975 foram dirigidos ao controle de lepidópteros em cana-de-açúcar e
milho. Entre 1975 e 1985 pragas de algodoeiro, beterraba, videira, abacateiro, ameixeira,
macieira, tomateiro, arroz, pinheiro, mostraram ser passíveis de controle com este inimigo
natural, prática que passou a ser comum nas décadas seguintes. Na Rússia, China, Colômbia,
EUA, Índia, Alemanha, Suíça e Filipinas criam-se, massalmente cerca de 20 espécies (incluindo,
espécies do gênero Trichogrammatoidea) (HASSAN, 1993; 1994; 1997).
No Brasil, a utilização de Trichogramma spp. é pequena se comparado com outros países
(PARRA et al., 2002), o caso mais relevante de controle biológico aplicado com a utilização
deste parasitóide, refere-se ao uso de Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) para o controle da traça-do-tomateiro, Tuta absoluta (Meyrick, 1917)
(Lepidoptera: Gelechiidae), importado da Colômbia e depois criado em ovos de S. cerealella pela
Embrapa Semi-Árido em Petrolina (HAJI et al., 2002). Recentemente, liberações têm sido
freqüentes em outras culturas como no milho para o controle de Spodoptera frugiperda (J. E.
Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae), de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera:
Plutellidae) em crucíferas (PARRA; ZUCCHI, 2004) e de Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)
(Lepidoptera: Pyralidae) na cultura da cana-de-açúcar sendo que neste caso, d broca-da-cana os
parasitóides têm sido liberados em aproximadamente 150.000 ha (PARRA; ZUCCHI, 2008).
A escolha de agroquímicos seletivos que controlem as pragas sem causar efeitos negativos
sobre os organismos benéficos, é um fator decisivo, podendo limitar a utilização de
Trichogramma. Assim, são necessários testes padronizados de seletividade, com base nas normas
da IOBC (International Organization of Biological Control), para se ter sucesso nas liberações.
Alguns estudos compararam a relativa toxicidade de agroquímicos, incluindo inseticidas,
fungicidas e herbicidas com vistas à indicação dos produtos mais seletivos em casos de liberação
dos parasitóides (HASSAN, 1992; LI et al., 1993; DEGRANDE et al., 2002; FOERSTER, 2002).
2.7 Aspectos bioecológicos dos parasitóides do gênero Trichogramma
O gênero Trichogramma é o maior da família Trichogrammatidae, com aproximadamente
210 espécies descritas. São exclusivamente parasitóides de ovos, com inúmeros hospedeiros,
principalmente da Ordem Lepidoptera (PINTO, 2006). As espécies de Trichogramma são de
27
tamanho pequeno, com cerca de 0,2 a 1,5 mm, são solitárias ou gregárias, endoparasitóides
primários de ovos de insetos (PINTO, 1997). As espécies do gênero Trichogramma são
holometabólicas e seu desenvolvimento embrionário e larval ocorrem no interior do ovo de
outros insetos e como todos os parasitóides de ovos são apnêusticos, sendo as exigências de
oxigênio, durante a fase larval, muito baixas (DE LA TORRE, 1993).
O processo de desenvolvimento passa pela fase de ovo, larva, pré-pupa, a qual é
caracterizada pela presença de sais de urato, acumulados em todo o tegumento do inseto e da
pupa. A coloração do inseto apresenta modificações quanto ao estágio de desenvolvimento, e que
se torna mais escura com o desenvolvimento, devido à esclerotização da cutícula. Os sais de
urato, que durante o período inicial do desenvolvimento da pré-pupa encontram-se dispersos pelo
tegumento, ao final desse estágio já começam a se concentrar, ficando localizados na região
central do abdome da pupa, formando uma massa única, e conferindo uma coloração escura aos
ovos parasitados, sendo esta uma característica marcante de parasitismo por Trichogramma
(CÔNSOLI; ROSSI; PARRA, 1999).
O acasalamento não é obrigatório e o modo de reprodução mais comum em
Trichogramma é arrenotoquia, em que todos os ovos fertilizados produzem fêmeas diplóides e
ovos não fertilizados produzem machos haplóides. Outro modo menos comum é telitoquia, ou
partenogênese completa, na qual ovos fertilizados e não fertilizados produzem fêmeas diplóides.
Entre espécies de Trichogramma existem duas formas de telitoquia: reversível (associada a
infecções microbianas) e a não reversível (STOUTHAMER; LUCK; HAMILTON, 1990). Nas
espécies que apresentam partenogênese completa, a telitoquia é causada por
α
-proteobactérias do
gênero Wolbachia conhecidas por induzir partenogênese em várias espécies de Trichogramma
(STOUTHAMER et al., 1993; PINTO; STOUTHAMER, 1994).
O número de ovos colocados pelo parasitóide pode ser variável dependendo da quantidade
de nutrientes que os ovos contêm e em função do volume do ovo do hospedeiro, sendo este um
fator importante na seleção hospedeira (VINSON, 1997, GOMES, 1997).
O desenvolvimento de Trichogramma é bastante influenciado por fatores abióticos como
temperatura, umidade e luz. A temperatura é o fator de maior importância, que pode afetar, entre
outros parâmetros, a duração do desenvolvimento, a razão sexual, o parasitismo e a longevidade
dos adultos (CALVIN et al., 1984, YU; LANG; HAGLEY, 1984; BLEICHER, 1985; STEIN;
28
PARRA, 1987; CÔNSOLI; PARRA, 1996; PRATISSOLI; PARRA, 2000; 2001; MOLINA,
2003).
O reduzido tempo de desenvolvimento do ciclo à medida que se aumenta a temperatura
(entre os limites inferior e superior), é uma tendência entre várias espécies de Trichogramma,
independente da origem das linhagens e do hospedeiro, sendo que estes estudos de biologia em
diferentes temperaturas têm oferecido informações para a determinação das exigências térmicas
para este parasitóide, o que fornece subsídios para o aprimoramento dos programas de controle
biológico (BUTLER JUNIOR; LOPEZ, 1980; GOODENOUGH; HARSTACK; KING, 1983;
CALVIN et al., 1984; YU; LANG; HAGLEY, 1984; BLEICHER; PARRA, 1990;
ZACHRISSON, 1997; PRATISSOLI; PARRA, 2000; PARRA; ZUCCHI, 2004).
Os insetos hospedeiros de Trichogramma estão associados a 28 espécies de plantas, das
quais 80% são de importância econômica, sendo que a maioria dos levantamentos destes
parasitóides no Brasil tem sido realizada em culturas de importância econômica como cana-de-
açúcar, algodoeiro, tomateiro, milho, eucalipto, etc. (ZUCCHI; MONTEIRO, 1997).
2.8 Fatores que afetam a eficiência de parasitóides do gênero Trichogramma
Diversos trabalhos mostram que, a despeito da aparente inespecificidade de
Trichogramma, existem espécies ou mesmo linhagens que são mais adequadas para determinados
hospedeiros, culturas e condições climáticas. Portanto, estudos que antecedam a liberação dos
parasitóides devem ser realizados, para definição de espécies e/ou linhagens a serem liberadas,
em função de seus parâmetros biológicos e comportamentais.
A eficiência das liberações de Trichogramma depende basicamente da sua capacidade de
“busca”, preferência hospedeira e da tolerância às condições climáticas (HASSAN, 1994).
Fatores como o número de insetos liberados, densidade da praga, linhagem a ser liberada, época e
número de liberações, método de distribuição, fenologia da cultura, número de inimigos naturais
presentes e condições climáticas, devem ser conhecidos (KING et al., 1985; SMITH; HUBBES;
CARROW, 1986).
Com métodos de simulação, é possível estimar o número de parasitóides a ser liberado por
unidade de área, evitando-se, assim redução na eficiência de Trichogramma, devido à competição
intraespecífica. Tal fenômeno é explicado pela diminuição da probabilidade do parasitóide
29
encontrar um ovo não parasitado, à medida que a densidade do inimigo natural aumenta.
Portanto, a densidade do hospedeiro numa determinada cultura e mesmo em diferentes
variedades, tem papel preponderante na definição do número de parasitóides a serem liberados
(KNIPLING, 1977).
A época e freqüência das liberações são determinadas pela fenologia da planta, e,
principalmente, pela densidade de ovos da praga; a dinâmica de ovos do hospedeiro deve ser
avaliada sistematicamente, de maneira que as primeiras liberações do parasitóide coincidam com
o início da infestação da praga (SMITH; HUBBES; CARROW, 1986; PARRA, 1993).
Características da cultura como arquitetura, espaçamento, variedade, assim como os
diferentes estágios fenológicos, podem afetar o parasitismo por Trichogramma (BURBUTIS;
KOEPKE, 1981; LOPES, 1988; BOTELHO et al., 1995). O estágio fenológico da cultura pode
afetar a capacidade de parasitismo, em função de variações na massa foliar da cultura, do
tamanho da planta e do aumento da complexidade da arquitetura da planta (BURBUTIS;
KOEPKE, 1981; KELLER; LEWWIS; STINNER, 1985).
Outros fatores como a espécie, tamanho e idade do adulto, hospedeiro e planta hospedeira,
além de fatores abióticos, como temperatura e umidade, podem também afetar a dispersão de
Trichogramma. O volume do hospedeiro e o número de indivíduos por ovo, podem afetar o
tamanho do parasitóide o que conseqüentemente, induz modificações no potencial de “busca”, o
que pode levar ao insucesso de um programa de controle biológico, caso linhagens inadequadas
sejam utilizadas (CÔNSOLI; PARRA, 1996; VAN LENTEREN, 1993).
Em geral, a dispersão de Trichogramma é pequena a partir do ponto de liberação,
mostrando-se inferior a 20 m em experimentos em que foram avaliados períodos menores a 36
horas de parasitismo (YU; LANG; HAGLEY, 1984; LOPES, 1988; SÁ; PARRA; SILVEIRA
NETO, 1993).
O número de pontos de liberação é determinado através do raio de dispersão do
parasitóide. Este parâmetro pode variar de acordo com a espécie de Trichogramma utilizada e da
cultura alvo (NEUFFER, 1982; SÁ; PARRA; SILVEIRA NETO, 1993; LOPES, 1988).
A necessidade de se programar a emergência dos parasitóides em liberações de
Trichogramma, coincidindo com condições ambientais favoráveis e o horário de liberação, são
medidas a serem integradas, para a obtenção de taxas de parasitismo elevadas (SMITH, 1996;
BOTELHO, 1997).
30
Também é necessário considerar a utilização das práticas agronômicas, enfatizando-se
entre elas, as medidas de controle das diversas pragas da cultura, no momento da liberação dos
parasitóides, e que podem ser muito importantes no sucesso de programas de controle biológico
(SMITH, 1994); por isso, a escolha de inseticidas seletivos para Trichogramma, eficientes no
controle das pragas que comumente ocorrem na cultura e que não são considerados o alvo das
liberações é um fator decisivo, podendo limitar a utilização deste parasitóide.
2.9 Seletividade de agroquímicos a inimigos naturais
A presença de pragas em níveis que causam dano econômico às culturas pode aumentar o
número de aplicações de agroquímicos nos agroecossistemas e com isso o controle biológico
natural ou o inundativo pode ser severamente prejudicado. Para reduzir os efeitos colaterais do
controle químico sobre os inimigos naturais é de grande importância a determinação da
seletividade dos produtos utilizados (GRAVENA; LARA, 1976; CARVALHO et al., 1994,
CARVALHO; PARRA; BAPTISTA, 2001a, CARVALHO; PARRA; BAPTISTA, 2001b;
FALEIRO et al., 1995).
Entretanto, o uso de produtos seletivos para inimigos naturais, uma das maneiras
disponíveis para promover a compatibilização do agente de controle biológico com a utilização
dos agroquímicos, ainda não pode ser largamente utilizada, pois faltam dados padronizados, já
que os testes são feitos, muitas vezes, utilizando diferentes metodologias, o que prejudica a
precisão dos mesmos, além de impossibilitar a comparação de resultados (GRAVENA et al.,
1988; GRAVENA et al., 1992; SANTOS; GRAVENA, 1995, 1997).
Assim, estudos sobre seletividade de agroquímicos a inimigos naturais de pragas, devem ser
realizados com o intuito de gerar informações que possam auxiliar na tomada de decisão em
programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP) e na manutenção desses organismos nos
agroecossistemas, de modo que os mesmos atuem na regulação de populações de pragas (MOURA;
CARVALHO; RIGITANO, 2005).
A escolha de agroquímicos seletivos que controlem as pragas sem causar efeitos negativos
sobre os inimigos naturais, é um fator decisivo, podendo limitar a utilização de inimigos naturais
presentes nos agroecossistemas, ou ainda insetos criados massalmente visando a liberações
inundativas para a manutenção do controle biológico no campo. Assim, são necessários testes
31
padronizados de seletividade, com base nas normas da International Organization of Biological
Control - IOBC (HASSAN, 1992), para se ter sucesso nas liberações. Esses estudos comparam a
relativa toxicidade de agroquímicos, incluindo inseticidas, fungicidas e herbicidas com vistas à
indicação dos produtos mais seletivos em casos de liberação dos parasitóides (HASSAN et al.,
1998; LI et al., 1993; DEGRANDE et al., 2002; FOERSTER, 2002).
Dentre os insetos que são criados visando liberações massais em programas de controle
biológico aplicado, representantes da família Trichogrammatidae, principalmente do gênero
Trichogramma, são um dos grupos mais estudados e utilizados atualmente no mundo e também
no Brasil (PARRA; ZUCCHI, 2004) para controle de insetos-praga nos mais variados ambientes
agrícolas.
Apesar da constatação de sua ocorrência natural em vários sistemas de cultivo o número
de ovos de lepidópteros-praga normalmente parasitados por populações nativas de Trichogramma
não é suficiente para impedir que as pragas alcancem níveis de dano. Todavia, o reconhecimento
do potencial destes microimenópteros como agentes de controle biológico em meados de 1900,
levou vários entomologistas a iniciarem sua criação visando a utilização em programas de
controle de insetos-praga. O avanço nos métodos de criação foi retardado em alguns países
devido ao desenvolvimento dos pesticidas sintéticos, após a descoberta do DDT. Entretanto,
países como a China e a extinta União Soviética continuaram a desenvolver programas para o
controle de várias pragas utilizando Trichogramma, dado ao poder de ser considerada como uma
tática vantajosa do ponto de vista econômico do que seu similar, o controle com base em
pesticidas sintéticos nestes países (KNUTSON, 1998).
Estudos da biologia e o aperfeiçoamento da utilização de Trichogramma vêm sendo
conduzidos em mais de 50 países e têm sido realizadas liberações inundativas comercialmente em
cerca de 32 milhões de hectares todo ano (SMITH, 1996), sendo que a utilização desse
parasitóide se dá principalmente devido à facilidade de criação (ALMEIDA; SILVA;
MEDEIROS, 1998) e por serem estes insetos capazes de atacar uma ampla gama de pragas, e
apresentar bons resultados no controle biológico de pragas-chave de 34 culturas (PRATISSOLI et
al., 2003).
Apesar da comprovada importância do controle biológico, o controle químico ainda é
indispensável. Não só os inseticidas, mas também os fungicidas e herbicidas representam uma
importante “ferramenta” para o produtor e têm papel significativo no sucesso da produção. Neste
32
contexto, o Manejo Integrado de Pragas (MIP) preconiza a utilização de diversas táticas de
controle de forma harmônica visando complementar o controle biológico natural. Portanto, os
produtos mais adequados para serem utilizados no MIP são aqueles que combinam um bom
controle da praga com o menor impacto sobre a atividade dos inimigos naturais, sendo essa
integração de produtos químicos com o controle biológico, na maioria dos casos, crucial para o
sucesso da agricultura, que é possível através do uso de agroquímicos seletivos (SANTOS et al.,
2006). Sendo assim, o conhecimento do efeito dos agroquímicos que geralmente são utilizados na
cultura da soja sobre T. pretiosum é de grande importância para a escolha do melhor produto para
ser usado dentro de um programa de MIP na cultura, visto que, o uso de produtos seletivos
quando necessário permitirá a integração do controle biológico e químico.
Os estudos de seletividade de inseticidas vêm ganhando impulso nos últimos anos e
especial atenção tem sido dedicada a parasitóides de ovos, com ênfase a Trichogramma existindo
um volume satisfatório de estudos sobre o impacto de inseticidas a esses insetos (JACOBS;
KOUSKOLEKAS; GROSS, 1984; SUH; ORR; VAN DUYN, 2000; HOHMANN, 1991 e 1993;
CARVALHO et al., 2001; CAÑETE, 2005; GIOLO et al., 2005; CÔNSOLI et al., 2001).
Os inseticidas em geral apresentam vantagens, como as de serem econômicos, de atuação
imediata, tornando-se a única opção à disposição do agricultor quando a população de uma praga
se aproxima do nível de dano econômico. Entre suas diversas desvantagens, encontra-se o
espectro de ação, que inclui o efeito não desejado sobre os inimigos naturais e o meio ambiente
(SANTOS et al., 2006).
Para manejar a interação do controle químico e o biológico é necessário conhecer as
formas de seletividade e as condições de uso de um inseticida, para reduzir ou eliminar o seu
impacto sobre os inimigos naturais (SANTOS et al., 2006).
Geralmente, os inseticidas são considerados como adequados ao manejo de pragas de uma
cultura se eles combinam controle de pragas eficiente com uma influência adversa mínima nas
atividades de espécies benéficas (SINGH; VARMA, 1986), No entanto, estudos que avaliem os
efeitos adversos de inseticidas a inimigos naturais são escassos, fazendo com que a adoção de um
programa integrado de controle de pragas seja comprometida por ausência de informação pertinente
e que permita a melhor seleção de inseticidas (SANTOS et al., 2006).
O termo seletividade possui uma conotação relativa, e depende da toxicidade intrínseca do
inseticida, de sua forma de aplicação e da comunidade onde vai atuar; além da seletividade de um
33
inseticida, seu manejo pode determinar um padrão de uso mais seletivo, com o objetivo de
reduzir sua toxicidade sobre os agentes de controle biológico. Os principais fatores que podem
ser manipulados pelo produtor são: freqüência de uso; dose; época de aplicação e técnica de
aplicação (SANTOS et al., 2006).
34
3 MATERIAL E MÉTODOS
Os trabalhos de laboratório foram realizados no Laboratório de Biologia de Insetos do
Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de
Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ), Universidade de São Paulo (USP), Piracicaba, SP, no
Laboratório de Entomologia do Centro Federal de Educação Tecnológica de Rio Verde
(CEFET/Rio Verde) e no Laboratório de Entomologia da Empresa Brasileira de Pesquisa
Agropecuária (EMBRAPA – Arroz e Feijão). Os trabalhos de casa-de-vegetação e campo foram
realizados na área experimental da EMBRAPA – Arroz e Feijão na cidade de Santo Antônio de
Goiás.
Este trabalho estudou as bases biológicas de Trichogramma pretiosum Riley, 1879
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) para aprimoramento do programa de controle biológico na
cultura da soja, sendo o foco a realização de experimentos em ovos de P. includens. Esta praga
foi selecionada, visto que, o inseto ataca a cultura no período reprodutivo, quando o controle
químico é mais difícil por não atingir o inseto. Assim, o uso de parasitóides de ovos pode ser uma
boa alternativa no manejo da Pseudoplusia includens (Walker, 1857) (Lepidoptera: Noctuidae).
Além disso, esta praga assumiu grande importância principalmente nas últimas safras, e os
estudos do controle desse inseto ainda são escassos, e pelo fato de ocorrer tanto isoladamente na
cultura da soja como associado à lagarta-da-soja apesar do foco ser a lagarta-falsa-medideira, as
avaliações posteriores também foram realizadas com a Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818
(Lepidoptera: Noctuidae).
3.1 Criação de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis
A criação das espécies P. includens e A. gemmatalis foi iniciada a partir de ovos
provenientes de populações mantidas em dietas artificiais, no laboratório de Biologia de Insetos
do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ-USP e
posteriormente foram levados ao laboratório de Entomologia da Embrapa Arroz e Feijão, Santo
Antônio de Goiás, GO, onde foram conduzidos os ensaios. A metodologia de criação das espécies
P. includens e A. gemmatalis foi semelhante, havendo pequenas adaptações ao comportamento de
cada lagarta (PARRA, 2001).
35
Os ovos dos insetos-pragas utilizados em todos os experimentos foram provenientes da
criação de laboratório, mantido a 25 ± 2ºC, umidade relativa (UR) de 70 ± 10% e fotofase de 14
horas, sendo os adultos obtidos a partir de dieta artificial desenvolvida por Greene; Leppla;
Dickerson (1976) (Tabela 1). A dieta foi elaborada segundo metodologia proposta por Parra
(2001) e transferida, logo após o preparo, para recipientes plásticos de 30 cm de comprimento por
15 cm de largura para o resfriamento.
Após a emergência, os adultos eram mantidos em gaiolas de tubos de PVC (10 cm de
diâmetro e 21,5 cm de altura) (Figura 3 A), para obtenção das posturas. Essas gaiolas eram
mantidas cobertas na parte superior com tecido branco e fino (“voile”) e revestidas internamente
com folhas de papel sulfite para permitir a oviposição. Para alimentação dos adultos, foi
oferecida solução de mel a 10 % colocada em frascos plásticos que continham rolos dentais de
algodão e que permitiam a alimentação. Na parte superior da gaiola, acima do “voile” foi
colocado um chumaço de algodão umedecido com água para manter a umidade alta no interior da
gaiola (Figura 3 A). As folhas de sulfite, bem como o “voile” contendo posturas eram removidas
diariamente e acondicionadas em copos plásticos (16,5 X 5 cm) até a eclosão das lagartas (Figura
3 B). Os copos plásticos foram mantidos em câmara climatizada (25
°±
1
°
C, umidade relativa de
70±10%, fotofase 14 h).
A partir do segundo ínstar, lagartas de P. includens, com cerca de 7 mm, eram
individualizadas e transferidas individualmente para outros copos plásticos (50ml), com
aproximadamente 5 g de dieta (Figura 3 C). Esses copos eram fechados com tampas
confeccionadas em acetato e mantidos em sala climatizada (25
±
3
°
C, umidade relativa de 70±10%
e fotofase 14 h) até a formação de pupas (Figura 3 D).
Já as lagartas de A. gemmatalis eram mantidas em potes plásticos (2,6 litros) com 30
lagartas por recipiente (Figura 3 E). Após a transferência das lagartas para os potes plásticos eram
oferecidos aproximadamente 100 gramas de dieta e era observada a necessidade da reposição do
alimento ao longo do desenvolvimento larval, bem como a transferência para recipientes limpos
(sem fezes); esse procedimento era realizado até serem observadas as primeiras pupas.
As pupas eram, então, separadas e eram novamente instaladas as gaiolas de adultos,
mantendo-se sete casais no interior das gaiolas de tubos de PVC (10 cm de diâmetro e 21,5 cm de
altura) para as duas espécies.
36
Tabela 1 – Composição da dieta artificial de Anticarsia gemmatalis (modificada de Greene;
Leppla; Dickerson, 1976)
Componente Quantidade
Feijão tipo branco 37,5 g
Germe-de-trigo 30,0 g
Proteína-de-soja 15,0 g
Caseína 15,0 g
Levedura 18,75 g
Ácido Ascórbico 1,8 g
Ácido Sórbico 0,9 g
Metil parahidroxibenzoato (nipagin) 1,5 g
Tetraciclina 56,5 mg
Formaldeído 1,8 ml
Solução vitamínica
*
4,5 ml
Agar 11,5 g
Água destilada 500 ml
* Quantidade suficiente para 50 copos plásticos (50 ml) utilizados na criação. Composição: vide Parra (2001)
37
Figura 3 – Esquema de criação de Pseudoplusia includens e de Anticarsia gemmatalis. A –
Gaiolas confeccionadas de tubos de PVC para postura de ambas as espécies; B –
Copos plásticos para eclosão das lagartas de ambas as espécies; C – Copo plástico
contendo dieta artificial para individualização das lagartas de P. includens; D –
Copo plástico com pupa de P. includens; E – Recipiente plástico para criação de A.
gemmatalis em dieta artificial. Fotos: Regiane Cristina Oliveira de Freitas Bueno
38
3.2 Criação e manutenção das espécies/linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea
annulata
As espécies/linhagens de Trichogramma foram criadas e multiplicadas em ovos de
Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae), considerado o hospedeiro
alternativo mais adequado para criação desses parasitóides em condições de laboratório
(GOMES, 1997; GOMES; PARRA, 1998). Esse hospedeiro foi obtido da criação existente no
Laboratório de Biologia de Insetos da ESALQ/USP, mantida em dieta à base de farinha de trigo
integral (97%) e levedura de cerveja (3%), de acordo com a metodologia proposta por Parra et al.
(1989).
A dieta foi colocada em bandejas plásticas contendo tiras de papelão corrugado,
previamente cortadas (Figura 4 A), que têm a finalidade de oferecer sustentação e também
servem como local para a pupação (Figura 4 B). Em cada bandeja foram colocados 0,35g de ovos
de A. kuehniella (Figura 4C), e posteriormente cada bandeja foi revestida por um saco plástico
com uma abertura revestida com tecido do tipo “voile” que permitia a ventilação interna (Figura
4 D). Esse procedimento foi realizado para evitar o ataque do parasitóide Bracon hebetor Say,
1857 (Hymenoptera: Braconidae) que parasita lagartas de A. kuehniella nos ínstares finais do
hospedeiro. Em seguida, as bandejas foram colocadas na sala de desenvolvimento larval (Figura
4 E), onde permaneceram até o inicio da emergência dos adultos. Após a emergência dos
primeiros adultos, a dieta, endurecida devido à formação de teias pelas lagartas (Figura 4 F), foi
transferida e fixada dentro de caixas de coletas de adultos (Figura 4 G).
Para a coleta dos adultos de A. kuehniella emergidos foi injetado gás carbônico no interior
das caixas, o que faz com que os insetos fiquem anestesiados e caiam pelo funil existente no
fundo das mesmas em sacos plásticos; posteriormente, os adultos foram transferidos para
recipientes plásticos (200 mm) que continham internamente tela sanfonada para repouso e
postura dos adultos. Ao final do processo, os ovos foram coletados a partir dos recipientes
plásticos através de uma tela de malha fina que permanece no fundo por onde caem os ovos
(Figura 5A, B, C).
A criação de Trichogramma spp. foi executada segundo a metodologia por Stein; Parra
(1987). Depois de coletados, os ovos do hospedeiro alternativo foram colocados em pedaços de
cartolina azul (8,0 x 2,0 cm) com goma arábica diluída em água (50%) (Figura 5 D) e em seguida
39
foram submetidos ao processo de inviabilização pela exposição dos ovos à luz germicida
ultravioleta por um período de 45 minutos e à distância de 15 cm da fonte de luz (Figura 4 F).
Nas extremidades das cartelas eram anotados a data do parasitismo e o código de identificação da
linhagem, possibilitando o controle das espécies/linhagens de Trichogramma mantidas no Setor
de Entomologia da ESALQ/USP.
Os cartões esterilizados foram oferecidos aos adultos de Trichogramma para o parasitismo
durante 24 horas em câmara climatizada, regulada na temperatura de 25 ± 1ºC, UR 70 ± 10% e
fotofase de 14 horas para o desenvolvimento dos parasitóides. Após 10 dias os parasitóides
emergiram e eram utilizados nos ensaios (Figura G, H).
40
Figura 4 – Esquema de criação de Anagasta kuehniella para produção de Trichogramma spp. e
Trichogrammatoidea annulata. A – Caixa plástica contendo papelão corrugado; B –
Distribuição de dieta sobre o papelão corrugado; C – Distribuição dos ovos de A.
kuehniella sobre a dieta; D – Plástico revestindo a caixa plástica com tecido “voile”
na parte superior, para evitar Bracon hebetor; D – Sala de desenvolvimento larval e
pupal; F – Papelão endurecido pelas secreções de traça, contendo insetos próximos à
pupação; G – Caixas de emergência de adultos contendo os papelões corrugados e
tubos para anestesiar adultos com CO
2
, recolhidos no cone da parte inferior. Fonte:
Parra (1997)
41
Figura 5 – Esquema de criação e multiplicação de Trichogramma spp. e Trichogrammatoidea
annulata A, B – Recipientes plásticos contendo telas em seu interior para pouso de
adultos e tela na outra extremidade para passagem dos ovos; C – Coleta dos ovos; D
– Materiais para a confecção de cartelas (cartolina, pincel, peneira e goma arábica);
E – Distribuição dos ovos de Anagasta kuehniella sobre a cartela contendo goma
arábica; F – Lâmpada germicida para inviabilização de embriões; G – Recipiente
de vidro contendo ovos para serem parasitados por Trichogramma, contendo mel
puro na parte superior do recipiente, para alimentação dos adultos; H – Ovos não
parasitados (esquerda) e parasitados (direita) por Trichogramma. Fonte: Parra
(1997)
42
3.3 Seleção de espécies/linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea annulata para o
controle de Pseudoplusia includens
A seleção foi realizada a partir da coleção das espécies/linhagens de Trichogramma
mantidas no Laboratório de Biologia de Insetos do Departamento de Entomologia, Fitopatologia
e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP. Foram utilizadas oito linhagens de T. pretiosum, uma
linhagem de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 e uma linhagem de
Trichogrammatoidea annulata De Santis, 1972 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (Tabela 1).
Para identificação das espécies/linhagens de Trichogramma coletadas sobre ovos de P.
includens nas fazendas Fisher-SP (identificada como FISHER), Bagisa – BA (identificada como
BAGISA I e BAGISA II) e na Estação Experimental da empresa Dow AgroSciences - Rio Verde,
Goiás (identificada como RV) foram realizadas montagens de lâminas de machos em meio
“Hoyers”. Tais identificações foram efetuadas pelo Prof. Dr. Roberto Antônio Zucchi do
Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP.
O experimento foi realizado em câmaras climatizadas reguladas a 25 ± 1°C, UR 70 ± 10%
e fotofase de 14 horas em delineamento inteiramente casualizado, sendo os tratamentos
constituídos pelas diferentes linhagens/espécies, utilizando-se vinte repetições, com uma fêmea
por tratamento.
Foram individualizadas fêmeas de cada linhagem, com 24 horas de idade em tubos de
vidro (12 mm de diâmetro e 75 mm de altura) tampados com filme plástico de PVC
(Magipack
), sendo alimentadas com uma gotícula de mel puro. Foram oferecidos 20 ovos de P.
includens, com 24 horas de desenvolvimento embrionário, para cada fêmea. Após 24 horas, as
fêmeas foram retiradas dos tubos de vidro sendo que cada linhagem (tratamento) teve 20
repetições. Os seguintes parâmetros biológicos foram observados: número de ovos parasitados,
porcentagem de parasitismo, porcentagem de emergência, número de adultos emergidos por ovos
e razão sexual dado pela fórmula:
rs = fêmea
(fêmea + macho)
43
A determinação do número de indivíduos por ovo foi calculada por meio da divisão do
número total de adultos pelo número total de orifícios observados em 20 ovos de P. includens em
cada tubo. O sexo dos parasitóides foi determinado por meio do dimorfismo sexual apresentado
pelas antenas (BOWEN; STERN, 1966), com auxílio de microscópio estereoscópico.
Os resultados obtidos foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste
de Tukey (P
≤
0,05). A porcentagem de parasitismo e razão sexual foram transformados através
de
√
(x +0,5). Para uma melhor discriminação das linhagens foi realizada a análise de
agrupamento (“cluster analysis”) utilizando-se todos os parâmetros estudados (ROHLF; SOKAL,
1965).
44
Tabela 2 – Espécies e linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea com suas respectivas
origens e hospedeiros naturais e localidades em que foram coletadas, utilizadas no
teste de seleção para controle de Pseudoplusia includens
Denominação
Espécie Hospedeiro Origem
G1 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
G2 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
G11 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
G18 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
L3 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
L4 Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
TP Trichogramma pretiosum Spodoptera frugiperda Piracicaba – SP
RV Trichogramma pretiosum Pseudoplusia includens Rio Verde – GO
FISHER Trichogramma pretiosum Pseudoplusia includens Araraquara – SP
BAGISA I Trichogramma pretiosum Pseudoplusia includens Barreiras – BA
BAGISA II Trichogramma pretiosum Pseudoplusia includens Barreiras – BA
ATP Trichogramma atopovirilia Indeterminado Petrolina – PE
TOIDE Trichogrammatoidea
annulata
Stenoma caternifer Arapongas – PR
45
3.4 Características biológicas de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
As espécies/linhagens foram selecionadas de acordo com os resultados dos parâmetros
biológicos avaliados no item 3.3. Sendo assim, apenas uma espécie foi selecionada, a linhagem
de T. pretiosum coletada no município de Rio Verde, GO (RV).
Antes da instalação dos experimentos, a espécie de T. pretiosum linhagem RV foi
mantida, por uma geração, em ovos das respectivas espécies de insetos, P. includens e A.
gemmatalis, a fim de se eliminar um possível condicionamento pré-imaginal pela criação no
hospedeiro alternativo (A. kuehniella). Os experimentos foram instalados para cada inseto
separadamente e seguiram sempre o mesmo procedimento.
Fêmeas de T. pretiosum linhagem RV, com 24 horas de idade foram individualizadas em
tubos de vidro (12 mm de diâmetro e 75 mm de altura), e foram oferecidos, para cada fêmea, 20
ovos de cada espécie de inseto (P. includens e A. gemmatalis) em cada experimento realizado
separadamente para cada praga. Estes ovos tinham, no máximo, 24 horas de idade e como
alimento uma gotícula de mel puro foi oferecido às fêmeas. O parasitismo foi permitido por 24
horas em câmaras climatizadas, reguladas a 25 ± 1°C, UR 70 ± 10% e fotofase de 14 horas. Após
este período, os parasitóides foram retirados dos tubos e os ovos de cada espécie de inseto foram
transferidos para câmaras climatizadas reguladas com temperaturas pré-selecionadas (18, 20, 22,
25, 28, 30 e 32
°
C), com UR 70 ± 10% e fotofase de 14 horas.
Em cada temperatura, foram observados os seguintes parâmetros biológicos: duração do
desenvolvimento (ovo-adulto); porcentagem de emergência (viabilidade); número de indivíduos
por ovo, longevidade das fêmeas e razão sexual, dada pela fórmula:
Para a determinação da duração do desenvolvimento (ovo-adulto), foram realizadas
observações diárias da emergência dos parasitóides. A avaliação da emergência dos parasitóides
foi realizada sob microscópio estereoscópico, contando-se os ovos do hospedeiro que
apresentaram orifício de saída dos adultos.
rs = fêmea
(fêmea + macho)
46
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com sete tratamentos,
constituídos pelas temperaturas e 20 repetições. Os dados foram submetidos à análise de
variância e, as médias, comparadas pelo teste de Tukey (P>0,05).
3.5 Determinação das exigências térmicas e da estimativa do número de gerações de
Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de Pseudoplusia includens e Anticarsia
gemmatalis em diferentes temperaturas
Os cálculos da temperatura base (Tb) e da constante térmica (K) foram obtidos pelo
método da hipérbole conforme Haddad; Parra; Moraes (1999), através do programa MOBAE
(Modelos Estatísticos Aplicados à Entomologia), baseando-se na duração do período (ovo-adulto)
nas temperaturas estudadas para T. pretiosum linhagem RV em ovos de P. includens e A.
gemmatalis.
O número de gerações anuais de T. pretiosum linhagem RV criado em cada espécie de
inseto-praga para regiões de Barreiras – BA e Rio Verde – GO que são produtoras de soja foi
estimado, através da equação: NG = {D(Tm-Tb)/K}, em que: K = constante térmica, Tm = a
temperatura média para cada localidade estudada, Tb = temperatura base e D = tempo em dias.
Assim, calculou-se o número de gerações para ambas as pragas, no período de outubro a maio,
correspondente à safra de soja, utilizando-se médias mensais de 10 anos obtidas em postos
meteorológicos da Faculdade de Rio Verde - FESURV e na Fundação Bahia.
3.6 Capacidade de parasitismo de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
Os experimentos foram instalados para avaliar a capacidade de parasitismo de T.
pretiosum linhagem RV em ovos de P. includens e A. gemmatalis, sendo que para cada espécie
foram instaladas 20 repetições separadamente; no entanto, a mesma metodologia foi empregada
para P. includens e A. gemmatalis.
Foram individualizadas fêmeas da espécie T. pretiosum linhagem RV, em tubos de vidro
(12 mm de diâmetro e 75 mm de altura) tampados com filme plástico de PVC e para alimentação
47
das fêmeas foi oferecido mel puro, colocado em gotículas na parede do tubo de vidro. Foram
utilizados 20 tubos (repetições), que foram mantidos em câmaras climatizadas reguladas nas
temperaturas de 18, 20, 22, 25, 28, 30 e 32
°
C, umidade relativa de 70±10% e fotofase 12 h.
Diariamente, no mesmo horário, as cartelas foram trocadas até a morte das fêmeas. As cartelas
contendo ovos parasitados foram mantidas nas mesmas condições em câmara climatizada até a
emergência dos parasitóides.
Foi adotado o delineamento experimental inteiramente casualizado. Os parâmetros
avaliados foram os seguintes: número de ovos parasitados diariamente; porcentagem acumulada
de parasitismo; número total de ovos parasitados por fêmea e longevidade das fêmeas. O número
total de ovos parasitados e a longevidade das fêmeas foram submetidos à análise de variância e as
médias comparadas pelo teste de Tukey (P>0,05). O modelo de distribuição de Weibull foi
utilizado para estimar a longevidade média das espécies/linhagens de Trichogramma, utilizando-
se os dados de sobrevivência (SGRILLO, 1982). As estimativas dos parâmetros de forma (â) e de
escala (b) foram obtidas através do método dos quadrados mínimos, após a linearização do
modelo de Weibull (SGRILLO, 1982) sendo que â fornece os tipos de curva: â > 1 = tipo I, taxa
de mortalidade aumenta com o tempo; â
≅
1 = tipo II, taxa de mortalidade é constante; â < 1 =
tipo III, taxa de mortalidade decresce com o tempo. A longevidade média foi estimada através
dos parâmetros â e b com a utilização e os dados foram analisados através do programa MOBAE
(HADDAD; PARRA; MORAES, 1999).
3.7 Determinação do número ideal de Trichogramma pretiosum linhagem RV a ser liberado
por ovo de Pseudoplusia includens e de Anticarsia gemmatalis
O número ideal de parasitóides por ovo de P. includens e A. gemmatalis foi determinado
por meio de liberações de números variáveis de T. pretiosum linhagem RV, em relação a um
número fixo de ovos de cada inseto-praga. Os ovos foram obtidos das criações de laboratório
descritas no item 3.1 e foram expostos ao parasitismo no interior de gaiolas com armação de ferro
de 40 x 40 x 120 cm, recobertas com tecido branco e fino (“voile”). No interior destas gaiolas, foi
colocada uma muda de soja da variedade Conquista, e em cada muda foram fixados, com o
auxílio de sachês (Figura 6) confeccionados com tecido, três papéis contendo 10 ovos cada,
distribuídos na altura superior, média e inferior da planta.
48
Foram utilizados 30 ovos de cada inseto por planta, sendo liberados 48, 96, 192, 384, 768
e 1536 fêmeas da espécie/linhagem selecionada de Trichogramma, ou seja, nas proporções de
1,6; 3,2; 6,4; 12,8; 25,6 e 51,2 parasitóides por ovo de cada espécie. Na testemunha não houve
liberação de Trichogramma. O experimento foi instalado em condições de semi-campo (telado),
sem controle de temperatura, umidade relativa e fotofase, utilizando-se mudas de soja cultivadas
em vasos de plástico de 15 litros.
O parasitismo foi permitido por 24 horas, quando os ovos foram então recolhidos e
mantidos em placas de Petri a 25ºC até o seu escurecimento, para avaliação da porcentagem de
parasitismo.
O estudo foi realizado em delineamento experimental inteiramente casualizado com sete
tratamentos (diferentes proporções de parasitóides por ovo da praga) e seis repetições. Os dados
de porcentagem de parasitismo foram submetidos à análise de regressão polinomial,
relacionando-se o número de fêmeas de T. pretiosum linhagem RV por ovo de cada espécie de
inseto alvo e percentagem de parasitismo.
Figura 6 – Sachê confeccionado em tecido tipo “voile” para fixação dos ovos de Pseudoplusia
includens e Anticarsia gemmatalis nas plantas de soja
49
3.8 Avaliação da dispersão de Trichogramma pretiosum linhagem RV em soja, para
parasitismo de ovos de Pseudoplusia includens
Para se determinar o raio efetivo de ação da espécie T. pretiosum linhagem RV
selecionada no item 3.3, foram instalados experimentos de dispersão em fazendas na região de
Rio Verde – GO, em plantios de soja da variedade Conquista, utilizando-se espaçamento de 0,50
m entre linhas e 0,20 m entre plantas. Nestes plantios foram demarcados três círculos
concêntricos com raios de 5, 10 e 15 m, em parcelas com a variedade de soja Conquista, sendo o
experimento instalado na fase reprodutiva R
3
.
Em cada planta, foram colocados 20 ovos, sendo infestadas 8 plantas de soja no primeiro
círculo (5 m), e 24 e 40 plantas nos dois subseqüentes (10 e 15 m) (SÁ; PARRA, 1993). As
cartelas contendo ovos da praga foram fixadas com auxílio de um grampeador de papel, na face
superior da folha localizada no terço médio de cada planta. Os ovos para infestação artificial
foram obtidos da criação de laboratório em dieta artificial (item 3.1), e para conferir proteção à
ação de eventuais predadores, estas posturas foram previamente acondicionadas em sachês
(Figura 6) confeccionados com “voile” medindo aproximadamente 6,0 x 6,0 cm.
Após a infestação artificial com os ovos, foi realizada apenas uma liberação de adultos
recém emergidos de T. pretiosum linhagem RV. O número de parasitóides que foram liberados
foi determinado no item 3.7, sendo a liberação realizada no final da tarde, no centro na linha
divisória de cada parcela. Os adultos de T. pretiosum linhagem RV utilizados na liberação, foram
provenientes de criação sobre ovos de A. kuehniella, sendo que os parasitóides foram
acondicionados em copos plásticos (6,5 x 7,0 cm), cobertos com “voile” para evitar a entrada de
predadores e sobre os copos, foi colocado um filme plástico de PVC que eram presos com
elástico. Estes copos que continham mel para alimentação dos adultos, foram acomodados entre
as folhas das plantas, inclinados para baixo evitando-se acúmulo de água da chuva (SÁ; PARRA,
1993). No momento da liberação, o filme plástico de PVC foi retirado para permitir a saída dos
parasitóides.
Os ovos de P. includens ficaram expostos ao parasitismo durante 24 horas e então, foram
recolhidos e acondicionados em placas de Petri, devidamente etiquetadas e que, posteriormente,
foram mantidas em câmara climatizada regulada a 27°C, UR de 60±10% e fotofase de 14 h, até a
emergência dos adultos do parasitóide.
50
De forma análoga, foi considerada uma área testemunha, onde foi apenas realizada
infestação artificial, em que tal procedimento permitiu corrigir o parasitismo natural em relação
às áreas de liberação, através de Abbott (1925).
A porcentagem de predação foi calculada pela fórmula:
Onde:
I - Total de ovos infestados artificialmente.
F - Total de ovos recolhidos após a liberação dos parasitóides.
P - Predação.
Foi adotado o delineamento de blocos casualizados com 3 tratamentos e seis repetições.
Os blocos foram instalados distantes 200m uns dos outros. Foram realizadas análises de regressão
entre os índices de parasitismo em função da densidade de liberação. Foi estabelecida a relação
matemática entre o raio de dispersão e o parasitismo, através da análise de regressão.
P(%) =
I – F x 100
I
51
A distância média de dispersão (DM) e a área de dispersão (s
2
) do parasitóide, na cultura
de soja, foram determinadas pelo modelo proposto por Dobzhansky; Wright (1943) conforme
abaixo:
Onde:
s² = variância e indica a área de dispersão;
DM = distância média (metros) de dispersão;
r = distância do centro às armadilhas;
a = n
°
de armadilhas por círculo;
C = n
°
médio de ovos parasitados por armadilha no círculo central;
i = n° total de ovos parasitados em cada círculo.
s
2
=
∑
(r
3
* i )
a
∑(r * i ) + C
a 2
π
DM
=
∑
(r
2
* i )
a
∑(r * i ) + C
a 2
π
52
3.9 Tempo de permanência do parasitóides Trichogramma pretiosum linhagem RV após a
liberação no campo
Para se avaliar o tempo de permanência de T. pretiosum linhagem RV no campo em ovos de
P. includens na cultura da soja foi realizada apenas uma liberação da T. pretiosum linhagem RV na
área experimental da Embrapa Arroz e Feijão, no município de Santo Antônio de Goiás, GO. O
experimento foi instalado em uma área de soja da variedade Conquista na fase reprodutiva de R
2
,
que foi conduzida com de 0,50 m entre linhas e 0,20 m entre plantas. O número de parasitóides
liberados seguiu a proporção de 25,6 parasitóides/ovo de P. includens (proporção baseada no item
3.7).
Foi realizada infestação artificial com número conhecido de 30 ovos de P. includens por
ponto de amostragem, sendo que cada ponto correspondeu a uma planta e cada parcela foi de 20
linhas com 10m de comprimento cada, totalizando 100 m
2
. A infestação com os ovos da praga foi
realizada através da confecção de cartelas com ovos que foram distribuídas aleatoriamente entre 20
plantas de cada parcela.
As cartelas foram trocadas diariamente com a finalidade de verificar o parasitismo ao
longo das avaliações. As cartelas foram retiradas das plantas e acondicionadas em sacos plásticos
devidamente identificados, e levados ao laboratório para posterior análise do parasitismo. As
cartelas foram mantidas em câmaras climatizadas reguladas na temperatura de 25
°
C, umidade
relativa de 70±10% e fotofase 14 h até a emergência dos adultos dos parasitóides. Foram
observados os seguintes parâmetros biológicos: número de ovos parasitados, porcentagem de
parasitismo, porcentagem de emergência, razão sexual dado pela fórmula:
rs = fêmea
(fêmea + macho)
53
3.10 Efeitos dos principais agroquímicos utilizados na cultura da soja ao parasitóide de ovos
Trichogramma pretiosum linhagem RV
Os experimentos foram conduzidos no laboratório de entomologia da Embrapa Arroz e
Feijão, no município de Santo Antônio de Goiás, GO sendo que a linhagem de T. pretiosum
linhagem RV utilizada foi obtida de ovos parasitados de P. includens coletados em lavouras de
soja na região do município de Rio Verde, GO. Essa linhagem foi multiplicada em laboratório
sobre ovos de A. kuehniella, considerado o hospedeiro alternativo mais adequado para criação
desses parasitóides em condições de laboratório (GOMES, 1997; GOMES; PARRA, 1998). Os
inseticidas, fungicidas e herbicidas foram diluídos em água nas doses utilizadas na cultura da soja
e considerando-se um volume de calda de 200L/ha. Assim os inseticidas e seus respectivos
nomes comerciais foram: clorfluazuron 10 e 35 g i.a./ ha (ou 200L de água) (Atabron 0,2 e 0,7
L/ha); triflumuron 14,4 e 24 g i.a./ha (Certero 30 e 50 mL/ha); alfacipermetrina 10 g i.a./ha
(Fastac 100SC 100 mL/ha); zetacipermetrina 10 g i.a./ha (Fury 400 CE 25 mL/ha);
metoxyfenozide 19,2 g i.a./ha (Intrepid 80 mL/ha); lambdacialotrina 3,75 g i.a./ha (Karate Zeon
250 CS 15 mL/ha); metomil 86 e 322,5 g i.a./ha (Lannate 0,4 e 1,5 L/ha); tiodicarbe 56 g i.a./ha
(Larvin 70 g/ha); clorpirifós 240 g i.a./ha (Lorsban 0,5 L/ha); lufenuron 7,5 g i.a./ha (Match 150
mL/ha); teflubenzuron 7,5 e 12 g i.a./ha (Nomolt 50 e 80 mL/ha); esfenvalerate 7,5 g.i.a./ha
(Sumidan 0,3 L/ha); endosulfan 525 e 875 g i.a./ha (Thiodan 1,5 e 2,5 L/ha); espinosade 24 g.
i.a./ha (Tracer 50 mL/ha). Os herbicidas foram: clorimuron 20 g. i.a./ha (Classic 80 g/ha);
lactofen 165 g. i.a./ha (Cobra 688 mL/ha); fomesafen 250 g.i.a./ha (Flex 100 mL/ha); fluzifop
125 g.i.a./ha (Fusilade 1000 mL/ha); glifosato 960 g. i.a./ha (Gliz 2000 mL/ha); glifosato 972 g
i.a./ha (Roundup Ready 2000 mL/ha); glifosato 960 g. i.a./ha (Roundup Transorb 1500 mL/ha);
glifosato 960 g i.a./ha (Roundup Original 2000 mL/ha). Os fungicidas testados foram:
tebuconazol + triflosixtrobina 200 + 100 g i.a./ha (Nativo 500 mL/ha); azoxistrobina +
ciproconazol 60 + 24 g. i.a./ha (Priori Xtra 300 mL/ha); azoxistrobina 50 g. i.a./ha (Priori 200
mL/ha); miclobutanil 125 g. i.a./ha (Systhane 500 mL/ha). Como tratamento testemunha foi
sempre utilizado água destilada.
Cartelas de 1 cm
2
contendo cerca de 250 ovos de A. kuehniella colados com goma arábica
(item 3.2) foram oferecidas a fêmeas de T. pretiosum linhagem RV recém emergidas para
parasitismo, sendo permitido o parasitismo por 24 horas. Em seguida, essas cartelas foram
54
transferidas para tubos de vidro até o momento da aplicação dos tratamentos: fase ovo (0- 72
horas); fase larva (96- 144 horas); fase pupa (168- 192 horas) após o parasitismo (CÔNSOLI;
ROSSI; PARRA, 1999; MANZONI et al., 2007). As cartelas contendo os parasitóides nas fases
de ovo, larva e pupa do parasitóide, foram imersos nos respectivos tratamentos por cinco
segundos, sendo em seguida mantidos em condições ambientais por cerca de uma hora, para
eliminação do excesso de umidade da sua superfície. Em seguida, as cartelas tratadas foram
acondicionadas em sacos plásticos com 25 cm x 5 cm, utilizando-se 4 repetições por tratamento
em delineamento inteiramente casualizado. As condições de umidade e temperatura foram
mantidas constantes (temperatura de 25
o
±
2
o
C, umidade relativa de 70
±
10% e fotofase de 14
horas), durante todo o decorrer do bioensaio. Foi avaliada a porcentagem de emergência de T.
pretiosum linhagem RV nos diferentes tratamentos. Os resultados obtidos foram analisados
quanto à homogeneidade de variância e normalidade, e então submetidos a análise de variância,
comparando-se as médias pelo teste Tukey a 5 % de significância.
O efeito dos agroquímicos na emergência de adultos em relação a testemunha foi
calculado pela fórmula:
Onde:
E = porcentagem de redução da viabilidade do parasitismo;
Vt = valor da viabilidade do parasitismo médio para cada tratamento;
Vc = viabilidade do parasitismo médio observado para o tratamento testemunha (água).
O valor de E calculado para cada tratamento de agroquímico foi utilizado para classificar
os agroquímicos, segundo as normas padronizadas da International Organization of Biological
Control - IOBC em 1 – inócuo (<30%), 2 – levemente nocivo (30-79%), 3 – moderadamente
nocivo (80-99%) e 4 – nocivo (>99%) (HASSAN, 1992; MANZONI et al., 2007).
E (%) = 1-(Vt) * 100
(Vc)
55
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 Seleção de espécies/linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea annulata para o
controle de Pseudoplusia includens
Entre as linhagens/espécies avaliadas para uso em programas de controle biológico
aplicado de Pseudoplusia includens (Walker, 1857) (Lepidoptera: Noctuidae), os resultados
mostraram que o período de desenvolvimento (ovo-adulto) dos parasitóides diferiu
estatisticamente entre as linhagens/espécies estudadas, variando de 9,35±0,10 a 12,20±0,09 dias.
A linhagem de Trichogramma pretiosum Riley, 1879 (Hymenoptera: Trichogrammatidae)
coletada no município de Rio Verde, GO (RV) apresentou o desenvolvimento mais rápido, entre
todos os tricogramatídeos testados, o que pode ser observado pela menor duração de ovo-adulto
(9,35±0,10) diferindo estatisticamente de todas as demais espécie/linhagens, inclusive das
linhagens da mesma espécie (G2, FISHER, G1, G18, TP, BAGISA I, G11, L4, L3, BAGISA II,
TOIDE, ATP) (Tabela 3). A espécie de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) (ATP) apresentou a maior duração de ovo-adulto
(12,20±0,03), estatisticamente superior às demais linhagens/espécies estudadas (Tabela 3).
A menor duração do período ovo-adulto observada para T. pretiosum linhagem RV é
desejável em um programa de controle biológico aplicado visto que permite um maior número de
gerações do parasitóide no mesmo período de tempo, maximizando seu potencial de controle no
campo. Estas diferenças encontradas podem ser relacionadas às características nutricionais do
ovo de P. includens. Sendo assim, o período de desenvolvimento de ovo a adulto mais curto para
T. pretiosum linhagem RV pode ser um indicativo da melhor adaptação dessa linhagem ao
hospedeiro, estando provavelmente relacionada ao fato da linhagem ter sido originalmente
coletada em uma importante região produtora de soja do sudoeste do estado de Goiás, o
município de Rio Verde, o que ratifica a importância da coleta dos parasitóides locais no
desenvolvimento de um programa de controle biológico aplicado (PARRA, 2007).
Em geral, a duração do desenvolvimento de ovo-adulto para todas as linhagens/espécies
de tricogramatídeos criadas em ovos de P. includens, mostrou-se menor do que os valores
determinados para outras linhagens de T. pretiosum criados em ovos de Anagasta kuehniella
(Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae), que variaram de 13,04 a 13,18 (SÁ; PARRA, 1994) e
56
similares à duração de linhagens de T. pretiosum criadas em ovos de Tuta absoluta (Meyrick) e
Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae) (PRATISSOLI; PARRA, 2001) que
variam de 9,59 a 11,42 e 11,00 a 11,54 dias, respectivamente. Ainda, os resultados encontrados
em ovos de P. includens também são semelhantes ao observado para diferentes linhagens de
Trichogramma spp. criadas em ovos de Gymnandrosoma aurantianum (Lima) (Lepidoptera:
Tortricidae) (10,2 a 11,9 dias de período ovo-adulto) (MOLINA; FRONZA; PARRA, 2005) e
muito próximos dos valores determinados para 20 linhagens de T. pretiosum criadas em ovos de
Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) (BESERRA; DIAS; PARRA,
2003).
Apesar da duração de ovo-adulto ser importante, o percentual de parasitismo pode ser de
importância ainda maior, visto que, esse percentual é que efetivamente determina a eficiência do
controle biológico no campo. O parasitismo variou de 18,22 ± 3,1 a 81,56 ± 1,8%, diferindo
estatisticamente entre as linhagens/espécies estudadas. O maior parasitismo (%) foi observado
para a linhagem T. pretiosum RV (81,56 ± 1,8), que diferiu estatisticamente das demais (Tabela
2). Já os menores valores observados foram os apresentados pelas linhagens ATP (18,22 ± 3,1%),
TOIDE (25,57 ± 3,0%) e BAGISA II (31,5 ± 3,6%) (Tabela 2). Esses resultados mostram
claramente que T. pretiosum RV é a linhagem com maior potencial para ser utilizada em
programas de controle de P. includens, devido ao alto parasitismo (%) observado, sendo
inclusive, a única linhagem/espécie a proporcionar mais que 80% de parasitismo dentre as
testadas na presente pesquisa (Tabela 2). Diferente potencial de parasitismo entre linhagens tem
sido relatado em diversos estudos (PRATISSOLI; PARRA, 2001; BESERRA; DIAS; PARRA,
2003; MOLINA; FRONZA; PARRA, 2005). Para a seleção de linhagens de T. pretiosum em
ovos de S. frugiperda, o percentual de parasitismo variou de 27,50 a 89,33, permitindo
discriminar as melhores linhagens (BESERRA; DIAS; PARRA, 2003). Da mesma forma, o
percentual de parasitismo forneceu uma boa indicação para a seleção de T. atopovirilia dentre 13
linhagens/espécies, visando ao controle de G. aurantianum (MOLINA; FRONZA; PARRA,
2005). Ainda, ensaios de seleção de linhagens mostraram que as cinco linhagens de T. pretiosum
testadas em ovos de T. absoluta e P. operculella apresentaram estatisticamente o mesmo
potencial de parasitismo (PRATISSOLI; PARRA, 2001).
O percentual de emergência dos ovos parasitados mostra também se o hospedeiro é
suficientemente satisfatório para o parasitóide completar seu desenvolvimento.
57
Independentemente do percentual de parasitismo, baixas taxas de emergência podem prejudicar o
programa de controle biológico. Os resultados obtidos mostraram que o percentual de emergência
não variou entre as espécies/linhagens testadas sendo sempre superior a 80% (Tabela 3).
Resultados semelhantes são relatados na literatura para linhagens de T. pretiosum em ovos de S.
frugiperda (de 55,77 a 95,37%) (BESERRA; DIAS; PARRA, 2003) e em ovos de A. kuehniella e
Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) (de 86,66 a 95,00%) (SÁ; PARRA, 1994) e
superior à porcentagem de emergência de espécies/linhagens de Trichogramma em ovos de G.
aurantianum, que variou de 30,9 a 42,1% (MOLINA; FRONZA; PARRA, 2005). Segundo
Molina; Fronza; Parra (2005) esta baixa emergência de Trichogramma em ovos de bicho-furão
pode estar relacionada á excessiva perda de umidade dos ovos de G. aurantianum, o que
provavelmente não ocorre com os ovos de P. includens.
Com relação ao número de parasitóides emergidos por ovo de P. includens, não foi
observada diferença estatística entre as espécies/linhagens testadas, sendo que foi verificado o
maior valor com emergência de 1,24 indivíduos/ovos para a linhagem L4 e para as linhagens RV
e G1 foram observados menores valores com apenas 1,00 parasitóide emergido por ovo (Tabela
4). Estes valores são menores ao número determinado para outras espécies de lepidópteros-praga,
como para G. aurantianum, que variou de 1,4 a 1,8 (MOLINA; FRONZA; PARRA, 2005). O
desenvolvimento e emergência de mais de um parasitóide por ovo está relacionado ao volume do
ovo do hospedeiro, pois teoricamente, quanto maior o ovo hospedeiro, maior será a quantidade de
nutrientes contida no mesmo (VINSON, 1997). Além disto, o aumento no número de adultos por
ovo, pode reduzir a eficiência de controle, com uma menor quantidade de ovos parasitados por
fêmea do parasitóide que, ao invés de usar sua capacidade de parasitismo em diferentes ovos do
hospedeiro, acaba por parasitar repetitivamente o mesmo ovo (BESERRA, 2000; BESERRA;
PARRA, 2004).
A razão sexual é outra característica biológica importante em programas de controle
biológico aplicado, sendo desejável a maior produção de fêmeas visto que elas são responsáveis
pelo parasitismo. Os valores obtidos para a razão sexual foram estatisticamente diferentes para as
espécies/linhagens estudadas, variando de 0,57 ± 0,07 a 0,88 ± 0,03 (Tabela 4). A linhagem de T.
pretiosum RV apresentou um alto valor para razão sexual (0,70 ± 0,02) estatisticamente similar à
linhagem de T. pretiosum G1 que apresentou a maior razão sexual (0,88 ± 0,03) (Tabela 4).
58
Valores inferiores a estes foram registrados para duas linhagens de T. pretiosum em ovos de A.
kuehniella (0,44 e 0,57) e H. zea (0,56 e 0,52) (SÁ; PARRA, 1994).
Em geral, os resultados encontrados para os parâmetros biológicos avaliados
evidenciaram a boa adequação dos ovos de P. includens ao desenvolvimento de tricogramatídeos,
principalmente da linhagem de T. pretiosum RV, o que sugere a sua utilização para o controle
dessa praga.
A análise de agrupamento (“cluster analyses”) separou dois grupos distintos a 100% de
distância, sendo o primeiro constituído pela linhagem de T. pretiosum RV e o segundo grupo
formado por todas as demais espécies/linhagens testadas (Figura 6). Reduzindo-se essa distância
para 60% foi possível agrupar as espécies/linhagens em três grupos distintos, sendo um primeiro
grupo formado pelas linhagens de T. pretiosum BAGISA I, G2, BAGISA II, G11, L3, G18, TP,
ATP, FISHER e pela linhagem de Trichogrammatoidea annulata TOIDE; um segundo grupo
formado pelas linhagens de T. pretiosum L4 e G1 e um terceiro pela linhagem de T. pretiosum
RV (Figura 6). Desta forma, a linhagem de T. pretiosum RV é a linhagem que demonstrou ser
distinta das demais e devido aos parâmetros biológicos obtidos (maior parasitismo, menor
duração ovo-adulto, alta emergência e razão sexual) pode então ser considerada a linhagem de
maior potencial, uma vez que ela não se agrupou com as demais linhagens/espécies em distâncias
menores que 100% e apresentou características biológicas favoráveis, indicando, seu potencial
como agente de controle de P. includens.
Vários autores têm demonstrado variações entre espécies e/ou linhagens diferentes quanto
o comportamento de procura, preferência hospedeira, resposta às condições ambientais, entre
outras características, ressaltando a importância da escolha de uma linhagem apropriada para o
uso em programas de controle biológico (HASSAN, 1997; PRATISSOLI; PARRA, 2001;
BESERRA; DIAS; PARRA, 2003, MOLINA; FRONZA; PARRA, 2005). A análise de
agrupamento é um método adequado para caracterizar a seleção de linhagens/espécies de
Trichogramma, demonstrando qual é a linhagem ou espécie que apresenta potencial de controle
da praga estudada (PRATISSOLI; PARRA, 2001). Assim, nesta etapa inicial de desenvolvimento
de um programa de controle biológico aplicado utilizando-se espécies/linhagens de
Trichogramma e de Trichogrammatoidea annulata para o controle de P. includens foi
selecionada apenas a linhagem T. pretiosum RV, por apresentar melhor desempenho biológico se
mostrando bem adaptada ao hospedeiro e região produtora alvo para sua utilização em campo.
59
Sendo assim, os resultados obtidos indicam que T. pretiosum linhagem RV é a mais adaptada
para ser utilizada em programas de controle biológico da P. includens na cultura da soja,
especialmente para as condições do Brasil Central.
60
Tabela 3
−
−−
−
Duração do período ovo-adulto e percentual de parasitismo e emergência de 13
espécies/ linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea criadas em ovos de
Pseudoplusia includens. Temperatura de 25
±
1ºC, UR de 70
±
10% e fotofase de 14
horas
Espécie/
linhagens
1
Duração (ovo-adulto)
(dias) (±
±±
± EPM)
2
Parasitismo
(%)(±
±±
± EPM)
2,3
Emergência
(%)(±
±±
± EPM)
2
RV 9,35 ± 0,10
a 81,56 ± 1,8
a 97,54 ± 1,1
a
G2 9,90 ± 0,07
b 42,59 ± 2,9
de 97,56 ± 1,9
a
FISHER 10,15 ± 0,08
b 38,11 ± 4,1
def 100,00 ± 0,0
a
G1 10,20 ± 0,09
b 60,96 ± 3,9
bc 89,96 ± 3,2
a
G18 10,20 ± 0,09
b 37,58 ± 3,2
def 96,87 ± 2,5
a
TP 10,25 ± 0,10
b 38,52 ± 4,2
def 93,19 ± 5,0
a
BAGISA I 10,85 ± 0,08
c 48,39 ± 3,7
cde 93,12 ± 4,1
a
G11 10,85 ± 0,08
c 35,2 ± 2,1
def 83,64 ± 5,4
a
L4 11,15 ± 0,08
cd 61,77 ± 3,8
b 92,18 ± 3,6
a
L3 11,15 ± 0,08
cd 44,36 ± 3,7
cde 81,73 ± 5,7
a
BAGISA II 11,25 ± 0,10
cd 31,5 ± 3,6
efg 87,11 ± 5,7
a
TOIDE 11,50 ± 0,11
d 25,57 ± 3,0
fg 84,7 ± 6,9
a
ATP 12,20 ± 0,09
e 18,22 ± 3,1
g 88,57 ± 5,6
a
CV (%) 3,82
19,82
21,47
1
ATP = Trichogramma atopovirilia; G1, G2, G11, G18, L3, L4, TP, Bagisa I, Bagisa II e RV = Linhagens de
Trichogramma pretiosum; TOIDE = Trichogrammatoidea annulata.
2
Médias ± Erro Padrão da média seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo
teste de Tukey a 5% de probabilidade.
3
Dados transformados em √(x +0,5)
61
Tabela 4
−
−−
−
Número médio de adultos emergidos por ovo e razão sexual (
±
EPM) de 13
espécies/linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea criadas em ovos de
Pseudoplusia includens. Temperatura de 25
±
1ºC, UR de 70
±
10% e fotofase de
14 horas
Espécie/ linhagens
1
Número de adultos emergidos
por ovo (
±
±±
±
EPM)
2
Razão sexual (
±
±±
±
EPM)
2,3
RV 1,00 ± 0,00
a 0,70 ± 0,02
abc
G2 1,24 ± 0,05
a 0,72 ± 0,06
abc
FISHER 1,13 ± 0,05
a 0,75 ± 0,05
abc
G1 1,00 ± 0,00
a 0,88 ± 0,03
a
G18 1,12 ± 0,05
a 0,74 ± 0,03
abc
TP 1,03 ± 0,02
a 0,57 ± 0,07
c
BAGISA I 1,1 ± 0,05
a 0,87 ± 0,05
ab
G11 1,01 ± 0,01
a 0,63 ± 0,06
bc
L4 1,24 ± 0,16
a 0,76 ± 0,03
abc
L3 1,08 ± 0,05
a 0,67 ± 0,05
abc
BAGISA II 1,01 ± 0,02
a 0,70 ± 0,07
abc
TOIDE 1,03 ± 0,04
a 0,72 ± 0,06
ab
ATP 1,05 ± 0,04
a 0,75 ± 0,03
a
CV (%) 23,18
6,63
1
ATP = Trichogramma atopovirilia; G1, G2, G11, G18, L3, L4, TP, Bagisa I, Bagisa II e RV = Linhagens de
Trichogramma pretiosum; TOIDE = Trichogrammatoidea annulata.
2
Médias ± Erro Padrão da média seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo
teste de Tukey a 5% de probabilidade.
3
Dados transformados em √(x +0,5)
62
Single Linkage
Euclidean distances
0 20 40 60 80 100 120
(Dlink/Dmax)*100
RV
G1
L4
FISHER
ATP
TP
G18
OIDE
L3
G11
BagisaNegri
G2
BagisaBug
Figura 7 – Dendograma resultante da análise de agrupamento realizada com base nos parâmetros
biológicos avaliados (duração do período ovo-adulto, porcentagem de emergência,
porcentagem de parasitismo, número de adultos emergidos por ovo e razão sexual)
comparativo de 13 linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea annulata,
criadas sobre ovos de P. includens. Linhagens G1, G2, G11, G18, L3, L4, TP, Bagisa
I, Bagisa II e RV = Trichogramma pretiosum; ATP = Trichogramma atopovirilia;
TOIDE = Trichogrammatoidea annulata
Bagisa I
G2
Bagisa II
G11
L3
TOIDE
G18
TP
ATP
FISHER
L4
G1
RV
63
4.2 Características biológicas de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
A duração média do período ovo-adulto de T. pretiosum linhagem
RV sobre os dois
hospedeiros testados, P. includens e A. gemmatalis, foi afetada significativamente pela
temperatura, com aumento na velocidade de desenvolvimento em relação à elevação térmica
(Tabela 5). O período ovo-adulto de T. pretiosum linhagem
RV em ovos de P. includens e A.
gemmatalis foi de 6,8 e 6,0 dias a 32
o
C e de 20,35 e 17,0 dias a 18
o
C, respectivamente. Assim,
verifica-se que o aumento da temperatura de 18
o
C para 32
o
C resultou na redução do período de
ovo à adulto de 13,55 e 11,0 dias no desenvolvimento de T. pretiosum linhagem
RV em ovos de
P. includens e A. gemmatalis, respectivamente. A duração do período ovo-adulto de T. pretiosum
linhagem
RV em ovos de P. includens foi sempre, numericamente maior, em todas as
temperaturas estudadas, quando comparado ao mesmo período, em ovos de A. gemmatalis
(Tabela 5).
Os resultados apresentados mostraram que a temperatura é um dos fatores abióticos que
afeta o desenvolvimento da linhagem de T. pretiosum RV. Assim, o estudo das características
biológicas, em laboratório com temperaturas variáveis, forneceu informações de como esse fator
poderá influenciar o sucesso das táticas de controle biológico, a serem adotadas no futuro,
utilizando-se esse parasitóide. Essa redução na duração do desenvolvimento de T. pretiosum
linhagem
RV de ovo a adulto, devido à elevação da temperatura, é conseqüência do aumento da
atividade metabólica dos parasitóides. Pelo fato da duração do período ovo-adulto de T.
pretiosum linhagem
RV em ovos de P. includens ter sido, numericamente maior, em todas as
temperaturas estudadas, quando comparado ao mesmo período, em ovos de A. gemmatalis
(Tabela 5), sugere uma melhor adequação dos ovos de A. gemmatalis como hospedeiro para o
desenvolvimento do parasitóide.
Apesar do tempo necessário para o desenvolvimento de ovo-adulto ser ligeiramente
distinto em ambos os hospedeiros estudados, em geral, a linhagem de T. pretiosum RV estudada
apresentou bom desenvolvimento nas diferentes temperaturas, o que sugere que esse parasitóide
pode ser usado, com sucesso, como potencial estratégia em programas de controle biológico, nas
diversas faixas térmicas, nas quais a soja é cultivada no Brasil. Embora seja um resultado de
laboratório, com pesquisa conduzida em temperaturas constantes, outros autores como Cônsoli e
64
Parra (1995 a, b) não verificaram grandes diferenças na biologia de Trichogramma galloi
(Zucchi) (Hymenoptera: Trichogrammatidae) quando criado em temperaturas constantes e
flutuantes, indicando que esse inimigo natural pode ser liberado no campo e apresentar
comportamento semelhante àquele de laboratório. Este comportamento poderá se aplicar também
a T. pretiosum linhagem
RV com relação a P. includens e A. gemmatalis em soja.
Os resultados obtidos nessa pesquisa referentes à duração do desenvolvimento (ovo-adulto) do
parasitóide são semelhantes aos encontrados por Zachrisson (1997) que estudou as características
biológicas de uma linhagem de T. pretiosum coletada no Paraná, nas mesmas temperaturas, em
ovos de A. gemmatalis. Essa semelhança também foi encontrada nos dados obtidos por Pereira et
al. (2004) em ovos de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae)
com T.
pretiosum e Trichogramma exiguum (Pinto & Platner) (Hymenoptera: Trichogrammatidae).
Outras espécies/linhagens de Trichogramma apresentam diferentes durações do período de ovo-
adulto (PRATISSOLI, 1995; ZAGO et al., 2006) o que demonstra que este parâmetro biológico
não é dependente somente da temperatura utilizada, mas também da adaptação da linhagem e do
hospedeiro de criação (PRATISSOLI; PARRA 2000).
A porcentagem de emergência dos descendentes de T. pretiosum linhagem
RV em ovos
de A. gemmatalis não foi influenciada pela variação da temperatura, com viabilidade sempre
maior que 94% (Tabela 5). Já a emergência de T. pretiosum linhagem
RV quando criados em
ovos de P. includens foi maior na faixa de temperatura de 18 a 30ºC, apresentando diferença
estatística com os valores obtidos na temperatura de 32ºC (90,18%), sendo que, nas demais
temperaturas, a viabilidade foi sempre maior que 98% (Tabela 5).
Os valores de porcentagem de parasitismo mesmo com a diferença verificada na
temperatura de 32ºC, são considerados elevados (sempre maiores que 90%), sendo superiores aos
resultados encontrados para T. exiguum e T. pretiosum criados em ovos de P. xylostella
(PEREIRA et al., 2004); Trichogramma pratissolii Querino & Zucchi, 2003 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) em ovos de A. kuheniella e Corcyra cephalonica (Stainton) (Lepidoptera:
Pyralidae) (ZAGO et al., 2006); T. pretiosum em ovos de T. absoluta e P. operculella
(PRATISSOLI, 1995) e semelhantes à linhagem de T. pretiosum coletada no Paraná em ovos de
A. gemmatalis e que apresentou viabilidade entre 86 a 96% nas mesmas temperaturas
(ZACHRISSON, 1997). No entanto, é necessário considerar que em ensaios de laboratório a
manipulação dos ovos favorece a perda de umidade dos mesmos (MOLINA, 2003), o que pode
65
explicar a diferença na viabilidade de T. pretiosum linhagem RV em ovos de P. includens, mas
em campo o efeito desse ressecamento é diminuído em função da deposição dos ovos sobre as
folhas de soja, que formam um microclima favorável ao desenvolvimento do parasitóide.
A proporção de fêmeas decresceu de 0,55 a 0,29 nas temperaturas entre 18 e 32ºC
respectivamente, para T. pretiosum linhagem
RV criado em A. gemmatalis (Tabela 6). Por outro
lado, a razão sexual de T. pretiosum linhagem
RV em ovos de P. includens apresentou maior
emergência de fêmeas nas temperaturas de 20, 28 e 32 ºC, com valores de 0,73; 0,72 e 0,71,
respectivamente, verificando-se menor valor de razão sexual na temperatura de 18ºC (0,51).
A influência da temperatura sobre a razão sexual de espécies de Trichogramma é variável,
tornando-se evidentes variações neste parâmetro para Trichogramma evanescens (Westwood)
(Hymenoptera: Trichogrammatidae), à medida que decresceu a temperatura (LUND, 1938).
Entretanto, várias pesquisas confirmam que a condição térmica não afeta a razão sexual de T.
galloi, Trichogramma distinctum (Zucchi) (Hymenoptera: Trichogrammatidae), T. atopovirilia e
T. pretiosum, em diferentes hospedeiros (CALVIN et al., 1984, ESTEVAM et al., 1987,
BLEICHER; PARRA, 1989; TIRONI, 1992).
Segundo Bowen; Stern (1966) a temperatura interfere na razão sexual de espécies de
Trichogramma, com a obtenção de maior quantidade de machos em temperaturas superiores a
30ºC; os resultados obtidos em ovos de P. includens parasitados por T. pretiosum linhagem
RV
na presente pesquisa divergem desta afirmativa; no entanto, para o parasitismo em ovos de A.
gemmatalis ocorreu realmente a maior emergência de machos com o aumento gradativo da
temperatura. Vinson (1997) destacou que a qualidade do hospedeiro é o principal fator que
influencia a razão sexual. Esta influência pode ocorrer de duas formas distintas: uma seria
reconhecer hospedeiros de diferentes qualidades e colocar ovos (machos ou fêmeas), e a outra
seria ovipositar deixando que a razão sexual seja determinada pela progênie em desenvolvimento,
em resposta à qualidade do hospedeiro, sendo depositados tanto os ovos de machos como de
fêmeas, e um dos sexos sobreviverá através da competição. Entretanto, para parasitóides do
gênero Trichogramma outro fator importante é a presença de Wolbachia no órgão reprodutivo
das fêmeas, que pode ser determinante na reprodução, incluindo a indução de incompatibilidade
reprodutiva, partenogênese e feminização (WERREN, 1997). Portanto, esta
α
proteobactéria
pode ter levado a resultados errôneos e conflitantes antes da sua constatação (STOUTHAMER,
1993) com relação à razão sexual.
66
T. pretiosum linhagem RV apresentou emergência de um parasitóide por ovo de P.
includens em todas as temperaturas estudadas (Tabela 6), o que evidencia que temperatura não
exerce influência sobre esse parâmetro nesse hospedeiro. Em ovos de A. gemmatalis esse número
variou em função da mudança de temperatura, sendo sempre superior a um indivíduo por ovo
(Tabela 2). O maior número de parasitóides por ovo, foi obtido quando os parasitóides foram
mantidos a 18ºC com 1,64 indivíduos/ovo de A. gemmatalis.
De acordo com Alencar et al. (2000), o número de Trichogramma spp. que se desenvolve
por ovo do hospedeiro é variável, sendo proporcional ao tamanho do mesmo. Fato que pode ser
observado em ovos de S. cerealella em que ocorre a emergência de apenas um indivíduo por ovo,
enquanto que em ovos de Erinnyis ello (Linnaeu) (Lepidoptera: Sphingidae) o número é maior
com a emergência de 45 indivíduos por ovo. (PARRA; ZUCCHI, 1986; SILVA; HOHMANN,
1988).
As diferenças entre os parâmetros biológicos de T. pretiosum linhagem RV em ovos de P.
includens e A. gemmatalis também podem ser justificadas pelas diferentes características entre os
ovos dos hospedeiros. Essas diferenças podem ser o tamanho do ovo, espessura do cório, número
de aerópilas, entre outras. A influência dessas características sobre Trichogramma spp. já foi
relatado anteriormente por Cônsoli, Kitajima; Parra (1999) que estudaram a influência das
diferentes características do ovo das espécies Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)
(Lepidoptera: Pyralidae), A. gemmatalis, Heliothis virescens (Fabricius, 1777) (Lepidoptera:
Noctuidae), S. frugiperda, Sitotroga cerealella (Oliver, 1819) (Lepidoptera: Gelechiidae), A.
kuehniella e C. cephalonica sobre as características biológicas de T. galloi e T. pretiosum, em que
pode-se destacar a diferença entre a espessura do cório entre a broca-da-cana e a lagarta-da-soja,
pois a espessura do cório de A. gemmatalis é menor (de 3,75 a 5,81µm) quando comparado com
D. saccharalis (de 4,80 a 6,53µm).
67
Tabela 5
−
−−
− Período (ovo-adulto) e viabilidade do parasitóide de ovos T. pretiosum, linhagem RV,
criado em ovos de P. includens e A. gemmatalis, em diferentes temperaturas. UR de
70
±
10% e fotofase de 14 horas
Duração média ovo-
adulto
(± EPM) (dias)
Viabilidade (± EPM) (%) Temperatura
ºC
P. includens A. gemmatalis P. includens A. gemmatalis
18 20,35 ± 0,11 a 17,0 ± 0,00 a 99,44 ± 0,56 a
98,60 ± 0,65 a
20 15,50 ± 0,11 b 15,0 ± 0,00 b 99,54 ± 0,47 a
100,00 ± 0,00 a
22 13,55 ± 0,11 c 13,0 ± 0,00 c 99,28 ± 0,71 a
95,00 ± 2,61 a
25 10,30 ± 0,11 d 10,0 ± 0,00 d 100,00 ± 0,00 a
95,14 ± 2,12 a
28 9,65 ± 0,11 e 8,0 ± 0,00 e 100,00 ± 0,00 a
99,20 ± 0,59 a
30 7,75 ± 0,09 f 7,0 ± 0,00 f 98,78 ± 2,56 a
97,78 ± 0,82 a
32 6,80 ± 0,10 g 6,0 ± 0,00 g 90,18 ± 0,85 b
94,57 ± 1,60 a
CV (%) 3,98 0,00 8,33 6,29
Médias ± Erro Padrão da média seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente
pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
68
Tabela 6 – Razão sexual e número de indivíduos emergidos por ovo do parasitóide de ovos T.
pretiosum linhagem RV, criados em ovos de P. includens e A. gemmatalis, em
diferentes temperaturas. UR de 70 ± 10% e fotofase de 14 horas
Temperatura
ºC
Razão Sexual
(± EPM)
Número de indivíduos
emergidos por ovo (± EPM)
P. includens A. gemmatalis P. includens
1
A. gemmatalis
18 0,51 ± 0,04 b 0,55 ± 0,01 a 0,97 ± 0,03 a 1,64 ± 0,04 a
20 0,73 ± 0,05 a 0,50 ± 0,01 a 1,00 ± 0,00 a 1,57 ± 0,11 a
22 0,63 ± 0,05 ab 0,44 ± 0,01 ab 1,67 ± 0,00 a 1,35 ± 0,10 ab
25 0,66 ± 0,03 ab 0,37 ± 0,01 ab 1,00 ± 0,00 a 1,03 ± 0,13 b
28 0,72 ± 0,03 a 0,44 ± 0,01 ab 1,00 ± 0,00 a 1,35 ± 0,15 ab
30 0,66 ± 0,04 ab 0,41 ± 0,01 ab 1,00 ± 0,00 a 1,44 ± 0,08 ab
32 0,71 ± 0,05 a 0,29 ± 0,01 b 1,00 ± 0,00 a 1,32 ± 0,09 ab
CV (%) 28,25 24,03 17,31 22,94
Médias ± Erro Padrão da média seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente
entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
1
Dados transformados em √(x +0,5)
69
4.3 Determinação das exigências térmicas e da estimativa do número de gerações da
linhagem de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de Pseudoplusia includens e
Anticarsia gemmatalis
Em função da velocidade de desenvolvimento nas diferentes temperaturas (18, 20, 22, 25,
28, 30 e 32 ºC), para o período ovo-adulto, foi possível determinar o limite térmico inferior de
desenvolvimento (Tb) e a constante térmica (K) de T. pretiosum linhagem
RV nos dois
hospedeiros. Foram determinados os respectivos valores de 10,7 ºC e 152 graus dias (GD),
quando criado sobre P. includens, e de, 11,6 ºC e 128 GD, quando mantido sobre A. gemmatalis
(Figura 7 e 8).
O valor obtido para a constante térmica de T. pretiosum linhagem
RV em ovos de A.
gemmatalis (127 GD) foi menor que o obtido por Zachrisson (1997) com uma linhagem de T.
pretiosum coletada no Paraná parasitando ovos também de A. gemmatalis nas mesmas
temperaturas, ou seja, de 133 GD. Já a constante térmica de T. pretiosum linhagem
RV em ovos
de P. includens foi maior que a observada por Zachrisson (1997).
O número estimado de gerações de T. pretiosum linhagem
RV, sobre as duas pragas,
oscilou ao longo do período de condução da cultura de soja, com relação à elevação da
temperatura nas épocas mais quentes, chegando a 21 e 20 gerações/ciclo da soja para as
localidades de Rio Verde, GO (local de coleta) e a 22 e 21 gerações/ciclo da soja Barreiras, BA
(importante região de plantio de soja), em ovos de P. includens e A. gemmatalis, respectivamente.
Pode-se observar para as duas regiões estudadas e nos dois hospedeiros, que a duração do
ciclo de T. pretiosum linhagem
RV, ao longo do período de condução da soja no campo,
apresentou menor número de gerações no final desse período, época essa que coincide com a
colheita das últimas áreas de plantio (Figuras 9 e 10).
E a despeito de se trabalhar com médias mensais, e sabendo-se que na natureza existem
variações térmicas diurnas e noturnas, as médias utilizados compensam tais variações, levando a
resultados bastante próximos àqueles do campo. As temperaturas nas regiões de Rio Verde, GO e
Barreiras, BA dificilmente atingem o nível inferior (Tb) para T. pretiosum linhagem
RV e
freqüentemente apresentam-se acima de 24ºC. Entretanto, para a estimativa do número de
gerações ao longo do ano utilizou-se à temperatura média mensal de cada região. As amplitudes
das variações ao redor dessa média podem influenciar os parâmetros biológicos de T. pretiosum
70
linhagem
RV resultando em taxas de desenvolvimento superiores ou viabilidade inferior às
obtidas em laboratório. Assim, sugerem-se estudos em condições de campo para validar tais
resultados, como realizado por diversos autores para outros insetos (NAVA; HADDAD; PARRA,
2005; ÁVILA; MILANEZ; PARRA, 2002; BORBA et al., 2006; TIRONI, 1992; YU; LANG;
HAGLEY, 1984).
A determinação das características biológicas e exigências térmicas de T. pretiosum
linhagem
RV em ovos de P. includens e A. gemmatalis fornecem informações relevantes na
implantação e manutenção de um programa de controle biológico, pois os resultados obtidos
demonstraram que essa linhagem apresenta condições de se desenvolver durante todo o ano nas
condições de campo. Além disso, o número de gerações desses parasitóides indica que possuem
grande potencial de impacto sobre populações de ambas as espécies de lepidópteros-pragas
estudados, mas, outras variáveis devem ser consideradas. Dentre estas devem ser incluídas não
somente o potencial reprodutivo, mas também a habilidade de procura e preferência de hábitat,
que podem afetar a resposta funcional nas condições de campo, devido à heterogeneidade das
áreas com soja, principalmente em relação à arquitetura da planta (número de folhas e altura de
plantas) comparada a outros ecossistemas agrícolas (TORRES; PRATISSOLI; ZANUNCIO,
1997).
71
Figura 8 – Curva de velocidade de desenvolvimento de Trichogramma pretiosum linhagem RV,
criados em ovos de Pseudoplusia includens, em diferentes temperaturas e respectivas
K e Tb. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas. K= constante térmica; Tb= temperatura
base
Figura 9 – Curva de velocidade de desenvolvimento de Trichogramma pretiosum linhagem RV,
criados em ovos de Anticarsia gemmatalis, em diferentes temperaturas e respectivas
K e Tb. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas. K= constante térmica; Tb= temperatura
base
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
5 10 15 20 25 30 35 40
TEMPERATURA (°C)
Duração (dias)
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0,35
0,4
0,45
Velecidade de desenvolvimento (1/D)
Duração (dias) Velocidade
Tb
K = 152 GD
Tb = 10,6ºC
1/D= -0,070390+(0,006611*X)
K = 128 GD
tb = 11,6ºC
1/D= -0,091240+(0,007837*X)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
5 10 15 20 25 30 35 40
TEMPERATURA (°C)
Duração (dias)
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
0,45
Velocidade de desenvolvimento (1/D)
Duração (dias) Velocidade
Tb
72
Figura 10 – Estimativa do número de gerações de Trichogramma pretiosum linhagem RV,
criados em ovos de Pseudoplusia includens no período do plantio de soja, para
localidades nos Estados da Bahia e Goiás, respectivamente
Figura 11 – Estimativa do número de gerações de Trichogramma pretiosum linhagem RV,
criados em ovos de Anticarsia gemmatalis no período do plantio de soja, para
localidades nos Estados da Bahia e Goiás, respectivamente
0
1
2
3
4
Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai
Números de gerações
Barreiras - BA Rio Verde - GO
0
1
2
3
4
Out Nov Dez Fev Mar Abr Mai
Números de gerações
Barreiras - BA Rio Verde - GO
73
4.4 Capacidade de parasitismo da linhagem de Trichogramma pretiosum linhagem RV sobre
ovos de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas
O ritmo de parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV variou entre as temperaturas de 18 a
32
o
C, nos dois hospedeiros testados. O parasitismo médio em ovos dos dois lepidópteros
apresentou uma concentração do parasitismo nos primeiros dias de vida (Figuras 11 e 12), sendo
que, nas primeiras 24 horas em ovos de P. includens, o número médio de ovos parasitados foi de
7,4; 11,05; 10,05; 14,00; 13,30; 13,30 e 8,65 e para A. gemmatalis o parasitismo foi um pouco
menor, sendo de 8,4; 7,9; 7,1; 9,3; 8,4; 11,63 e 8,25 ovos parasitados, nas temperaturas de 18, 20,
22, 25, 28, 30 e 32
o
C, respectivamente (Figuras 11 e 12). Após as primeiras 24 horas, o
parasitismo decresceu em todas as temperaturas em ambos os lepidópteros (Figuras 11 e 12). A
oscilação no ritmo de parasitismo em temperaturas diferentes está relacionada com a linhagem,
espécie e também com o hospedeiro utilizado (PRATISSOLI; PARRA, 2000; PRATISSOLI;
PARRA, 2001; PRATISSOLI et al., 2004a). Resultados semelhantes com T. pretiosum em ovos
de P. xylostella também apresentaram a mesma tendência de concentração de parasitismo nos
primeiros dias de vida das fêmeas (PRATISSOLI et al., 2004a). Resende; Ciociolla (1996)
obtiveram resultados em que o período de parasitismo em ovos de H. zea por T. atopovirilia,
1983 variou de 4 a 12 dias, com maior concentração de postura nas primeiras 24 horas, nas
temperaturas de 15, 20, 25 e 30ºC.
As fêmeas dos parasitóides diminuíram o número de ovos colocados diariamente
(parasitismo diário) nas duas espécies de lepidópteros testados, em função do tempo de
parasitismo nas condições térmicas em que foram submetidas (Figuras 11 e 12), podendo-se desta
forma afirmar, que o parasitismo tende a decrescer com o passar do tempo. A ocorrência da
maior concentração de parasitismo nos primeiros dias pode ser constatada em quase todas as
temperaturas, exceto a 18
o
C em ovos P. includens e nas temperaturas de 18 e 20
o
C para A.
gemmatalis, em que o parasitismo ocorreu durante toda a vida da fêmea, com algumas oscilações
no número de ovos parasitados (Figuras 11 e 12).
O parasitismo total em ovos de P. includens e A. gemmatalis apresentou diferença
estatística entre as temperaturas testadas (Tabela 7) o que evidencia que houve efeito da
temperatura no parasitismo sobre essa espécie, sendo que nas temperaturas de 22, 25 e 28
o
C T.
pretiosum linhagem RV apresentou o maior número de ovos de P. includens parasitados,
74
enquanto que em ovos de A. gemmatalis os maiores valores foram verificados nas temperaturas
de 25, 28 e 30
o
C.
As fêmeas de T. pretiosum linhagem
RV atingiram mais de 80% do parasitismo dos ovos
de P. includens nas temperaturas de 18, 20, 22, 25, 28, 30 e 32
o
C aos 12, 08, 07, 05, 06, 06 e 04
dias, respectivamente (Figura 11) e para A. gemmatalis aos 12, 11, 7, 5, 6, 8 e 4 dias,
respectivamente (Figura 12).
A longevidade média de fêmeas de T. pretiosum linhagem RV, em ovos de P. includens
apresentou relação inversa ao aumento da temperatura (Tabela 7). Foram verificados os maiores
valores de longevidade nas temperaturas de 18, 20 e 22ºC. A partir destas temperaturas, as
fêmeas apresentaram diminuição na sua longevidade (Tabela 7). Em ovos de A. gemmatalis
somente as temperaturas extremas de 18 e 32 ºC diferiram entre si, sendo que nas demais
temperaturas a longevidade das fêmeas de T. pretiosum linhagem RV variou de 5 a 8,3 dias
(Tabela 7).
Com o estudo da sobrevivência de T. pretiosum linhagem RV a partir das estimativas dos
parâmetros de forma (â) e de escala (b), pôde-se estimar a longevidade média da população nas
diferentes temperaturas para ambos os hospedeiros. Foram verificados também que os dados de
sobrevivência do parasitóide em ovos de P. includens e de A. gemmatalis se ajustaram à
distribuição de Weibull para todas as temperaturas estudadas, exceto na temperatura de 32
o
C para
o hospedeiro P. includens que não apresentou dados suficientes para realização da análise (Figura
13 e 14).
Os valores estimados da sobrevivência de T. pretiosum linhagem RV criados em ovos de
P. includens e A. gemmatalis demonstraram que todas as curvas foram do tipo I, ou seja, em
todas as temperaturas estudadas há um aumento da taxa de mortalidade com o tempo, à medida
que se eleva a temperatura, sendo o parâmetro de forma (â) sempre maior que 1 (Figuras 13 e
14); somente para a temperatura 32
o
C não foi possível fazer a análise de sobrevivência em
virtude da longevidade média dos parasitóide ter sido verificada em apenas quatro dias (Tabela 7)
, o que impossibilitou a realização da análise nessa temperatura.
Esses resultados demonstram que em regiões de temperaturas elevadas, a longevidade
média dos inimigos natural pode ser reduzida em liberações em campo, indicando, que em
programas de controle biológico que visem a utilização T. pretiosum linhagem RV, será exigida
uma maior freqüência de liberação à medida que aumenta a temperatura média da região.
75
É conveniente salientar que a temperatura, embora seja considerada um fator de extrema
importância, não é o único responsável pela alteração no desenvolvimento e sobrevivência dos
insetos, uma vez que outros fatores abióticos como fotoperíodo, umidade relativa e bióticos como
competição inter e intraespecífica, podem interferir nas características biológicas do inseto
(PRATISSOLI, 1995; PARRA, 1997).
Outro aspecto a se considerar e que pode ter sido responsável pelas diferenças na
quantidade e uniformidade de parasitismo, é a habilidade específica de T. pretiosum linhagem
RV em conseguir introduzir o ovipositor no córion do ovo hospedeiro, uma vez que o mesmo
perde gradativamente a turgidez com o aumento da temperatura; tal fato foi relatado por Pereira
(2003) que observou interferência da turgidez dos ovos de P. xylostella no parasitismo de T.
exiguum e por Molina (2003) que verificou interferência do parasitismo de T. pretiosum e T.
atopovirilia em ovos de G. aurantianum.
A influência da temperatura sobre a capacidade de parasitismo de Trichogramma foi
constatada por Zachrisson (1997), que verificou que as maiores taxas de parasitismo em ovos de
A. gemmatalis por T. pretiosum linhagem Paraná ocorreram na faixa entre 25 e 28ºC. No entanto,
na presente pesquisa apesar de ser observada uma tendência de variação no parasitismo entre as
temperaturas, não foi verificada diferença estatística entre as temperaturas, com exceção da
temperatura de 32ºC em ovos parasitados de P. includens por T. pretiosum linhagem
RV, o que
pode indicar uma adaptação da linhagem estudada às oscilações de temperatura, em virtude, a
região em que foi coletada (estado de Goiás), apresentar variações drásticas de clima,
principalmente, entre o dia e a noite.
Assim, essa espécie tem potencial para ser utilizada em programas de controle biológico
de P. includens e de A. gemmatalis, necessitando, no entanto, que outros estudos relacionados ao
número ideal e intervalo de liberações dos parasitóides, além da capacidade de dispersão dos
mesmos, sejam realizados para que tais agentes de controle biológico possam ser comparáveis
aos atuais métodos de controle das duas pragas estudadas.
Tabela 7 – Parâmetros biológicos de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis, nas diferentes temperaturas.
UR:70±10%; fotofase: 14 horas.
76
Temperatura
(ºC)
Total de ovos parasitados/fêmea (±
EPM)
1
Longevidade (dias) (± EPM)
1
N
P. includens A. gemmatalis P. includens A. gemmatalis
18 20 31,85 ± 4,27 c
25,80± 1,20 c
17,75 ± 2,56 a
11,10 ± 1,82 a
20 20 35,95 ± 3,94 bc
24,60 ± 1,43 c
19,25 ± 1,18 a
7,00 ± 1,52 ab
22 20 45,25 ± 4,73 ab
36,60 ± 4,31 bc
13,75 ±1,90 ab
7,00 ± 0,89 ab
25 20 51,40 ± 2,78 a
51,40 ± 3,54 a
10,15 ±0,85 bc
5,00 ± 0,79 b
28 20 54,35 ± 3,25 a
52,40 ± 2,01 a
7,9 ± 0,97 bcd
8,30 ± 1,17 ab
30 20 38,30 ± 2,23 bc
46,80 ± 3,45 ab
5,35 ± 0,41 cd
6,60 ± 1,11 ab
32 20 29,85 ± 2,99 c
36,60 ± 4,12 bc
4,10 ± 0,30 d
4,10 ± 0,69 b
CV (%) 23,17 26,19 23,87 23,01
Médias ± Erro Padrão da média seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste
de Tukey a 5% de probabilidade.
1
Dados transformados por √(x)+1,00
77
Figura 12 – Parasitismo diário e acumulado de Trichogramma pretiosum linhagem Rio Verde
em ovos de Pseudoplusia includens em diferentes temperaturas. UR: 70±10% e
fotofase de 14 horas. As setas indicam 80% de parasitismo.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
18
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
20
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 6 11 16 21 26 31
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 3 5 7 9 11 13 15 17
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasi tismo diário Parasitismo acumulado (%)
22
°
°°
°
C
25
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 3 5 7 9 11 13 15
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
28
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
30
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
32
°
°°
°
C
0
5
10
15
20
1 4 7 10 13 16 20 23
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
18
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 4 7 10 13 16 19
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário
Parasitismo acumulado (%)
20
°
°°
°
C
78
Figura 13 – Parasitismo diário e acumulado de Trichogramma pretiosum linhagem Rio Verde
em ovos de Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas. UR: 70±10% e
fotofase de 14 horas. As setas indicam 80% de parasitismo.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
22
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
25
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
28
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
30
°
°°
°
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
1 2 3 4 5 6 7
Dias
Parasitismo diário
0
20
40
60
80
100
Parasitismo acumulado (%)
Parasitismo diário Parasitismo acumulado (%)
32
°
°°
°
C
0
5
10
15
20
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Sobrevivencia
0
5
10
15
20
0
10
20
30
Sobrevivencia
18
o
C
20
o
C
Longevidade média = 17,4 dias
â = 1,4
b = 19,51
Longevidade média = 19,5 dias
â = 2,9
b = 21,89
79
Figura 14 – Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma pretiosum linhagem RV mantidos em
ovos de Pseudoplusia includens em diferentes temperaturas. Valores observados e
estimados pela equação de Weilbull. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas.
80
Figura 15 – Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma pretiosum linhagem RV mantidos em
ovos de Anticarsia gemmatalis em diferentes temperaturas. Valores observados e
estimados pela equação de Weilbull. UR: 70±10% e fotofase de 14 horas
0
5
10
15
20
0 5 10 15 20
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 5 10 15
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 5 10
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 5 10
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 5 10 15
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 5 10
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
0
5
10
15
20
0 1 2 3 4 5 6 7 8
Tempo (dias)
Sobrevivencia
Observada Esperada
Longevidade média = 10,7 dias
â = 2,3
b = 12,07
Longevidade média = 5,3 dias
â = 1,66
b = 3,97
Longevidade média = 6,2 dias
â = 1,99
b = 6,99
Longevidade média = 4,3 dias
â = 1,35
b = 4,74
Longevidade média = 8,6 dias
â = 1,49
b = 9,47
Longevidade = 9,2 dias
â = 1,76
b = 7,49
Longevidade = 4,5 dias
â = 1,59
b = 4,97
18
o
20
o
22
o
25
o
28
o
30
o
32
o
81
4.5 Determinação do número ideal de parasitóides de Trichogramma pretiosum linhagem
RV por ovo de Pseudoplusia includens e Anticarsia gemmatalis
Com a seleção das linhagens realizada em laboratório (item 4.1), determinou-se que a
espécie T. pretiosum linhagem RV apresentou os parâmetros biológicos mais promissores para o
sucesso de um programa de controle biológico utilizando este parasitóide, principalmente devido
à maior porcentagem de parasitismo apresentado por esta linhagem, sendo, portanto, escolhida
para o teste em semi-campo (telado), visando determinar o número ideal de parasitóides a ser
liberado por ovo de P.includens e de A. gemmatalis.
Nos estudos realizados com os ovos das pragas localizados no terço inferior da planta, a
relação entre o parasitismo (%) de T. pretiosum linhagem
RV e a densidade de parasitóides
liberados (número de parasitóides por ovo da praga) em ambas as espécies, P. includens (y=-
0,7153+4,4197x-0,0076x
2
) e A. gemmatalis (y=-0,8076+5,3348x-0,0779x
2
), apresentou efeito
quadrático sendo “y” o parasitismo (%) e “x” a densidade de parasitóides. Os valores máximos
obtidos para o parasitismo nessa parte da planta foram de 90 e 78,8 % dos ovos de P. includens e
A. gemmatalis, respectivamente (Figuras 16 e 17). O valor máximo de parasitismo em ovos das
duas pragas foi atingido nas densidades de 25,6 e 51,2 fêmeas de T. pretiosum por ovo,
respectivamente. Entretanto, o parasitismo não deferiu estatisticamente entre essas duas
densidades nos ensaios realizados com ambas as pragas (Figuras 16 e 17).
No terço médio, a relação entre o parasitismo observado (%) e a densidade de parasitóides
liberados de T. pretiosum linhagem
RV foi semelhante ao terço inferior para P. includens (y=-
7,804+2,6833x-0,014x
2
) e A. gemmatalis (y=-9,4032+3,8587x-0,0404x
2
), sendo também
explicada pela função quadrática (Figuras 18 e 19), sendo que o maior parasitismo (79,9 %) em
ovos de A. gemmatalis foi obtido na densidade de 51,2 fêmeas de T. pretiosum por ovo da praga,
sendo que esse valor não diferiu estatisticamente da densidade de 25,6 fêmeas de T. pretiosum
por ovo da praga, que resultou em 75,8 % de parasitismo. No entanto, em ovos de P. includens o
maior valor de parasitismo (90,0 %) foi observado na densidade de 51,2 fêmeas de T. pretiosum
por ovo (Figuras 18 e 19), com diferença estatística do parasitismo observado na densidade de
25,6 fêmeas de T. pretiosum por ovo da praga que foi de 68,9 %.
De forma semelhante ao descrito anteriormente para as outras partes da planta, também na
parte superior, o maior parasitismo foi verificado nas densidades de 25,6 e 51,2 fêmeas de T.
82
pretiosum por ovo de A. gemmatalis (y=-9,998+3,0665x-0,0254x
2
), sendo que, os valores de
parasitismo 71,3 e 68,4%, respectivamente, não diferiram entre si. Entretanto, a maior valor de
parasitismo em ovos de P. includens foi atingido na densidade de 51,6 fêmeas de T. pretiosum
por ovo da praga (y=-3,0707+0,8152+0,0092x
2
) com 61,7 % (Figura 20 e 21), diferindo
estatisticamente da densidade de 25,6 fêmeas de T. pretiosum por ovo da praga, que mostrou
36,7% de parasitismo.
Considerando todos os resultados obtidos, de forma geral, a proporção de 25,6
parasitóides por ovo da praga é a melhor densidade para liberação em plantios comerciais de soja,
no manejo das lagartas desfolhadoras estudadas. Foi verificado que o parasitismo, em ovos de A.
gemmatalis em todas as partes da planta na densidade de 25,6 parasitóides por ovo da praga foi
alto e ao considerar o hábito de postura da espécie que é de depositar ovos em toda a planta, os
parasitóides quando liberados, nessa densidade de fêmeas por ovo da praga, têm condições de
localizá-los. Para P. includens, a densidade de 25,6 parasitóides por ovo da praga também foi
adequada, pois as mariposas apresentam o hábito de colocar ovos principalmente na parte inferior
da planta (BUENO et al., 2007) e, para essa região específica, a densidade de 25,6 parasitóides
por ovo da praga não apresentou diferença estatística da densidade de 51,2 parasitóides por ovo
da praga.
É muito importante a definição desta proporção ideal, pois dentre os fatores que podem
interferir no decréscimo do parasitismo está o superparasitismo, que pode ocorrer quando são
liberados números excessivos de parasitóide por ovo do hospedeiro (LOPES, 1988). Knipling
(1977) constatou, por meio de modelos de simulação, que números crescentes de parasitóides
liberados por unidade de área levam a uma redução na eficiência de Trichogramma, pois à
medida que cresce a sua densidade, a probabilidade de um indivíduo encontrar um ovo diminui.
Estes fatores que interferem na eficiência do parasitismo por Trichogramma podem
também ser verificados em pesquisas recentes que têm demonstrado que o número de
parasitóides a ser liberado pode ser variável também em função da fenologia da planta, da espécie
e linhagem do parasitóide, bem como da dinâmica de postura do hospedeiro. (LOPES, 1988; SÁ;
PARRA; SILVEIRA NETO, 1993, SÁ; PARRA, 1993; MOLINA, 2003).
O número ideal de parasitóide a ser liberado pode variar de acordo com a densidade do
plantio e da intensidade da infestação da praga no campo e outras características intrínsecas de
cada cultura (SÁ; PARRA, 1993). Vários estudos têm demonstrado a proporção ideal de
83
liberação de Trichogramma em diversas culturas como para H. zea em milho que Sá; Parra
(1993) obtiveram a proporção ideal é de 11 indivíduos de T. pretiosum por ovo dessa praga.
Lopes (1988) obteve parasitismo ideal de T. galloi na proporção de 1,6 a 3,2 parasitóides por ovo
de D. saccharalis. Em frutíferas, têm-se recomendado liberações que variam entre 70.000 e 3,8
milhões de parasitóides por hectare (GLEN; HOFFMANN, 1997; MILLS et al., 2000). Para o
controle de T. absoluta na cultura do tomateiro a proporção de 6,4 parasitóides por ovo atinge
taxas de parasitismo de 87% dos ovos da praga (PARRA; ZUCCHI, 2004).
Como a melhor densidade para liberação em um programa de controle biológico deve ser
aquela que combine um controle eficiente com o menor custo possível é recomendável para
liberação na cultura da soja a densidade de 25,6 parasitóide por ovo da praga, o que possibilitaria
um alto parasitismo de A. gemmatalis e P. includens.
É conveniente salientar que embora T. pretiosum linhagem RV tenha se mostrado
agressivo, em termos de parasitismo, também para A. gemmatalis, na verdade ele fora
selecionado para P. includens (item 4.1). Assim, é possível que possam ser encontradas linhagens
ainda mais agressivas para a lagarta-da-soja. Apesar de em termos práticos, para controle das
duas lagartas estudadas, seja mais fácil a liberação de apenas uma linhagem (no caso, T.
pretiosum linhagem RV), não descarta-se a possibilidade da utilização de duas linhagens, caso
seja encontrada tal linhagem para A. gemmatalis. Entretanto, fica com o presente estudo
demonstrada a possibilidade de um controle conjunto destas pragas com tal parasitóide de ovos.
Embora, no presente trabalho não tenham sido realizadas avaliações de campo para A.
gemmatalis estudos anteriores mostram resultados bastante promissores para o controle da
referido praga (ZACHRISSON, 1997; 1998).
84
Figura 16 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte inferior da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
Figura 17 – Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte inferior da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
40,1
86,7
90,0
10,5
10,2
28,3
y = - 0,7153 + 4,4197x - 0,0476x2
R2= 0,81
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
6,81
53,9
54,8
78,85
69,17
0,0
y =-0,8076 + 5,3348x - 0,0779x2
R2=0,75
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
85
Figura 18 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte média da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
Figura 19 – Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte média da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
6,0
68,9
90,0
0,0
0,0
0,0
0,0
y = -0,0141x2 + 2,6833x - 7,804
R2=0,90
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
21,7
75,8
79,9
0,0
0,0
0,0
0,0
y = -9,4032 + 3,8587 - 0,0404x2
R2=0,86
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
86
Figura 20 – Parasitismo (%) de ovos de Pseudoplusia includens colocados na parte superior da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
Figura 21 – Parasitismo (%) de ovos de Anticarsia gemmatalis colocados na parte superior da
planta de soja sob números crescentes de indivíduos de Trichogramma pretiosum
linhagem RV. Santo Antônio de Goiás, GO
36,7
61,7
0,0
0,0 0,0 0,0
0,0
y = - 3,0707 + 0,8152x -0,0092x2
R2=0,87
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
71,3
68,4
0,0 0,0
0,0
0,0
0,0
y = -0,0254x2 + 3,0665x - 9,998
R2=0,82
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
50,0
60,0
70,0
80,0
90,0
100,0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54
Densidades
% Parasitismo
87
4.6 Avaliação da dispersão de Trichogramma pretiosum linhagem RV em soja, para
parasitismo de ovos de Pseudoplusia includens
A lagarta-falsa-medideira pode ocorrer isoladamente na cultura da soja ou ainda associada
à lagarta-da-soja, mas ao contrário de A. gemmatalis que tem o hábito de permanecer nas partes
superior e mediana da planta, P. includens é um inseto que se alimenta principalmente de folhas
localizadas no terço inferior da planta. Ainda, o grande desafio do controle biológico com
parasitóides de ovos da cultura da soja é o manejo das pragas que não são facilmente controladas
com o uso de inseticidas, como a lagarta-falsa-medideira, P. includens. Assim, esse experimento
foi instalado com infestação de ovos de P. includens, principal alvo do programa de controle
biológico além de que o parasitóide teria mais dificuldades, neste caso, para localizar os ovos
colocados no terço inferior da planta.
Os resultados mostraram que o parasitismo de ovos de P. includens por T. pretiosum
linhagem RV decresceu de forma linear à medida que foram distanciados os pontos de coleta dos
ovos (Tabela 9, Figura 22), observando-se que, para todas as distâncias, as taxas de parasitismo
diferiram estatisticamente entre si. As variações no parasitismo nas diferentes distâncias do ponto
de liberação em uma determinada cultura podem ocorrer devido às características biológicas do
parasitóide, como capacidade de vôo, por exemplo, e/ou características da própria cultura que
pode funcionar como uma barreira física que dificulta a dispersão dos insetos. Estas variações
dependem, portanto do tipo da cultura assim como das características biológicas do parasitóide
escolhido.
Resultados decrescentes de parasitismo com relação ao aumento da distância dos pontos
de coletas de ovos dos hospedeiros também foram observados para T. galloi e T. pretiosum, nas
culturas de cana-de-açúcar e milho, respectivamente (LOPES, 1988; SÁ; PARRA; SILVEIRA
NETO, 1993). A mesma tendência também foi observada para Trichogramma nubilale Ertle &
Davis, 1975 e Trichogramma maidis Pintureau & Vogelé, 1980 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) (KANOUR JUNIOR; BURBUTIS, 1984; BIGLER et al., 1988).
No agroecossistema da soja, as alterações na massa foliar da planta, em diferentes estágios
fenológicos, bem como as variações de temperatura, durante o ciclo da cultura, podem afetar a
capacidade de "busca" do parasitóide, influenciando a dispersão dos parasitóides e o parasitismo,
como conseqüência, pode diminuir (BIEVER, 1972).
88
As taxas de parasitismo reduzidas (10%), principalmente na maior distância avaliada,
podem estar relacionadas com o microclima que pode ter afetado a turgidez do ovo de P.
includens; como os ovos infestados foram retirados de criação de insetos de laboratório que são
colocados em folhas de papel, eles podem ter perdido umidade durante o tempo que ficaram
expostos no campo em altas temperaturas e baixas umidades, principalmente os ovos dispostos na
distância de 15m, pois quando o alcança tais ovos eles já podem se encontrar em condições
inadequadas ao parasitismo. Outro fator que também pode ter afetado o parasitismo foi o fato de
o experimento ter sido instalado na fase R
5
na cultura da soja, estágio em que as plantas já estão
com a capacidade máxima de massa foliar, enfolhamento e também apresentam vagens em fase
de enchimento de grãos o que pode ter influenciado diretamente na dispersão do parasitóide para
as maiores distâncias, pois quanto maior o enfolhamento, maior é a barreira física que o
parasitóide precisa superar para encontrar os ovos.
Baseando-se no modelo de Dobzhanski; Wright (1943), o raio de ação médio e a área de
dispersão do parasitóide na cultura da soja, em relação a ovos de P. includens foram de 8,01 m e
85,18 m
2
, respectivamente (Tabela 10). Estes parâmetros foram semelhantes àqueles obtidos por
Sá; Parra; Silveira Neto (1993), para T. pretiosum, na cultura de milho, sendo que de maneira
geral, a dispersão das espécies de Trichogramma fica em torno de 10 m (KANOUR JUNIOR;
BURBUTIS, 1984; BIGLER et al., 1988; LOPES, 1988; SÁ; PARRA; SILVEIRA NETO, 1993)
e essas pequenas variações podem ser atribuídas às características da linhagem do parasitóide, do
clima da região em estudo e da cultura (BOTELHO, 1997).
O número de pontos de liberação do parasitóide, na cultura de soja, determinado através
do raio efetivo de dispersão (Tabela 9), deve ser de 117 pontos por ha, para que haja uma
distribuição homogênea na área tratada e, consequentemente, maior parasitismo e, maior
eficiência no controle da praga na área de liberação de T. pretiosum linhagem
RV. Alguns
autores consideram o método de liberação e a distribuição uniforme do parasitóide como os
principais fatores que influenciam sua eficiência (BOTELHO, 1997; ZACHRISSON; PARRA,
1998; MILLS et al., 2000; PINTO; PARRA, 2002).
Tabela 8 – Valores médios (+ EPM) de parasitismo de ovos de Pseudoplusia includens por
Trichogramma pretiosum linhagem RV, colocados a diferentes distâncias de um
ponto central de liberação, na cultura da soja. Edealina, GO
89
Distância (m) Parasitismo (%) Predação (%)
5,0 57,19 + 0,90 a 5,01 + 0,36 b
10,0 26,88 + 2,53 b 5,84 + 0,12 ab
15,0 10,01 + 0,22 c 8,19 + 0,83 a
CV (%) 11,15 19,87
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P<0,05)
Tabela 9 – Distância média (DM) e área de dispersão (s
2
) com os respectivos modelo e coeficiente
de determinação (R
2
) para Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens, na cultura da soja. Edealina, GO
Parâmetros Cultura da soja
DM (m) 8,01
s
2
(m
2
) 85,18
Modelo matemático y = -4,718x + 78,54
R
2
(%) 0,95
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P<0,05)
90
Figura 22 –
Relação matemática entre o raio de dispersão de Trichogramma pretiosum linhagem
RV e o número de ovos parasitados de Pseudoplusia includens, na soja. Edealina,
GO
57,19
10,01
26,88
y = -4,718x + 78,54
R2 = 0,9555
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
0 5 10 15 20
Distância
% Parasitismo
91
4.7 Tempo de permanência do parasitóide Trichogramma pretiosum linhagem RV após a
liberação no campo
Após uma única liberação de T. pretiosum linhagem RV, em ensaio realizado em
condições de campo, foi possível avaliar o tempo que o inimigo natural permaneceu parasitando
os ovos de P. includens presentes na cultura. De acordo com os resultados, pode-se observar que
o número de ovos parasitados da praga decresceu de forma linear ao longo do tempo
(amostragens) (y = -0,2912x + 77,923). No primeiro dia (24 h), após a liberação de T. pretiosum
linhagem RV, o parasitismo atingiu 70,02%. Este parasitismo (%) não diferiu do resultado do
parasitismo obtido no segundo dia (48 h), que foi de 65,56%. O parasitismo observado no
segundo dia, por sua vez, não diferiu do quarto dia (96 h) com 57,91% de parasitismo, mostrando
que os parasitóides ainda estavam vivos parasitando os ovos no campo. Contudo, a partir do
quinto dia (120 h) após a liberação, o parasitismo (%) decresceu drasticamente (41,41%), até ser
praticamente nulo no décimo segundo dia de avaliação (288 h) com apenas 1,55% de parasitismo.
A sobrevivência e permanência do parasitóide na área dependem de uma série de fatores,
destacando-se: a presença do hospedeiro na área, mortalidade por ocorrência de chuvas,
aplicações de agroquímicos e diferentes intempéries climáticas, entre outros (PINTO; PARRA,
2002; BOTELHO, 1997). Com base nos resultados apresentados, é possível concluir que T.
pretiosum linhagem
RV tem o potencial de permanecer ativo no campo por aproximadamente
doze dias. Como o parasitismo não diferiu nos quatro primeiros dias, as liberações, não devem
ser repetidas com uma freqüência menor que quatro dias. Entretanto, é importante salientar que o
momento ideal para determinar a tomada de qualquer método de controle é a infestação da praga,
que deve ser igual ou superior ao nível de ação para que o método de controle seja
economicamente justificável. No entanto, estudos que demonstram o nível de ação para a
liberação T. pretiosum ainda são escassos, sendo que o número de ovos da praga que justifique a
liberação desse parasitóide ainda não é conhecido para as pragas da cultura da soja e estudos
nessa linha de pesquisa precisam ser ainda realizados, o que complementará os resultados obtidos
nesse trabalho. De qualquer forma, o aparecimento dos primeiros ovos de P. includens poderia
ser um indicativo do início de liberação do parasitóide, repetindo-se a liberação quatro dias
depois. Sugerem-se ainda estudos para definição do número de liberações a ser realizado.
92
Figura 23 – Porcentagem de parasitismo de Trichogramma pretiosum linhagem RV em ovos de
Pseudoplusia includens após liberação dos parasitóides na cultura da soja. Santo
Antônio de Goiás, GO
4.8 Efeitos de agroquímicos utilizados na cultura da soja ao parasitóide de ovos
Trichogramma pretiosum linhagem RV
65,56
57,91
1,55
6,03
11,91
18,62
70,92
41,41
29,08
y = -0,2912x + 77,923
R2=0,92
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
0 24 48 72 96 120 144 168 192 216 240 264 288 312
Horas
% Parasitismo
93
Os inseticidas avaliados neste experimento são diferentes entre si principalmente devido
ao modo de ação na fisiologia dos insetos, podendo ser divididos em neurotóxicos, que são os
inseticidas que atuam na transmissão do impulso no sistema nervoso e, reguladores de
crescimento, que atuam no processo de ecdise dos insetos. As benzoilfeniluréias avaliadas nesse
estudo (clorfluazuron, lufenuron, teflubenzuron e triflumuron) são exemplos de inseticidas
reguladores de crescimento que inibem a síntese de quitina, que apresentam ação lenta no inseto e
que interferem, especificamente, na deposição de quitina na cutícula de insetos (REYNOLDS,
1987). Já o methoxyfenozide é um exemplo de inseticida regulador de crescimento do grupo
químico das diacilhidrazinas e que atua como agonista dos ecdisteróides provocando uma
aceleração no processo da ecdise, porém, seu exato modo de ação ainda é desconhecido
(DHADIALLA et al., 1998). Esses inseticidas que são classificados como reguladores de
crescimento são normalmente destacados pela sua seletividade aos agentes de controle biológico
(SILVA et al., 1988; SANTOS et al., 2006). Entretanto, os resultados encontrados nesse trabalho
mostraram que essa seletividade aos inimigos naturais não foi uma característica comum a todos
os inseticidas desse grupo. Inseticidas desse grupo foram classificados desde inócuo até nocivo
nas diferentes fases de desenvolvimento do parasitóide (Tabela 11).
Ovos de A. kuehniella parasitados por T. pretiosum linhagem
RV quando tratados com
methoxyfenozide na dose de 19,2 g. i.a./ha tiveram parasitismo com viabilidade superior à 90%
sendo semelhante ao tratamento testemunha em todas as fases de desenvolvimento do parasitóide
(Figuras 24A, 24B e 24C). Portanto, esse tratamento foi classificado como inócuo (classe 1) ao
parasitóide (Tabela 11). Methoxyfenozide foi um dos poucos inseticidas classificados como
inócuo (classe 1) para todas as fases imaturas do desenvolvimento de T. pretiosum linhagem
RV
(Tabela 11). Esse resultado mostrou que esse inseticida na dose testada é uma alternativa viável
de tratamento para ser usada dentro do Manejo Integrado de Pragas (MIP), visto que, é seletivo às
fases imaturas de T. pretiosum linhagem
RV. Resultados semelhantes foram obtidos por Manzoni
et al. (2007) com o tebufenozide, um outro inseticida com o mesmo modo de ação, também
pertencente ao grupo das diacilhidrazinas. Entretanto, estudos complementares ainda devem ser
realizados com o methoxyfenozide, principalmente relacionados aos efeitos no parasitismo
quando a fase adulta do parasitóide é exposta ao tratamento químico. Rocha; Carvalho (2004)
mostraram que o parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV é reduzido significativamente quando
adultos do parasitóide entram em contato com ovos da praga previamente tratados com esse
94
inseticida. É conveniente lembrar que metoxyfenozide, na dose de 19,4 g i.a./ha, é normalmente
utilizado para o controle de A. gemmatalis. Em cultivos de soja onde P. includens é uma praga
importante, doses até duas vezes maiores desse inseticida tornam-se necessárias para se obter
controle aceitável da praga (BUENO et al., 2007). Sendo assim o efeito de doses maiores de
methoxyfenozide sobre T. pretiosum linhagem
RV nas diferentes fases de desenvolvimento ainda
deve ser avaliado em trabalhos futuros.
Clorfluazuron 10,0 g i.a./ha apresentou resultados semelhantes ao methoxyfenozide sendo
também classificado como inócuo (classe 1) para todas as fases imaturas de desenvolvimento de
T. pretiosum linhagem
RV (Tabela 1). A viabilidade do parasitismo foi superior a 90% nas fases
de ovo e larva do parasitóide (Figuras 24A e 24B) e próxima de 70% para fase de pupa (Figura
24C), sendo sempre semelhante à testemunha. O parasitismo foi mais prejudicado quando a dose
de clorfluazuron utilizada foi 35 g i.a./ha. Essa redução na viabilidade do parasitismo foi
significativa na fase de ovo e pupa do parasitóide (Figuras 24A e 241C), mas não foi na fase de
larva (Figura 24B). Apesar de uma viabilidade menor do parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV quando exposto à maior dose de clorfluazuron, esse tratamento foi ainda classificado como
inócuo (classe 1) para as fases de ovo e larva e classificado como levemente nocivo (classe 2)
para a fase de pupa (Tabela 11). Esses resultados mostraram que clorfluazuron pouco afetou o
desenvolvimento de T. pretiosum linhagem
RV mesmo quando aplicado na maior dose testada, o
que permite uma flexibilidade no uso desse inseticida dependendo da intensidade de infestação da
praga e da espécie de praga alvo no MIP sem prejudicar significativamente o controle biológico
exercido por T. pretiosum. Resultados semelhantes com o inseticida clorfuazuron foram obtidos
por Takada; Kawamura; Tanaka (2001) com uma outra espécie do parasitóide, Trichograma
dendrolimi Matsumura (Hymenoptera: Trichogrammatidae) o que vem reforçar a compatibilidade
de seu uso com o controle biológico.
Lufenuron 7,5 g i.a./ha reduziu significativamente a viabilidade do parasitismo de T.
pretiosum linhagem
RV quando o inseticida foi aplicado nas fases de ovo e pupa do parasitóide
(Figuras 24A e 24C), sendo que o mesmo não ocorreu quando a aplicação foi feita na fase de
larva (Figura 24B). Essa redução no parasitismo foi, no entanto, inferior a 80% sendo o efeito
desse inseticida classificado como levemente nocivo (classe 2) para ovo e pupa e inócuo (classe
1) para larva do parasitóide (Tabela 11). O lufenuron também foi classificado como levemente
nocivo (classe 2) para T. pretiosum quando adultos do parasitóide tiveram contato com ovos da
95
praga previamente tratados com o inseticida nos trabalhos realizados por Rocha; Carvalho
(2004). Resultados semelhantes também foram obtidos com o lufenuron por Hassan et al. (1998),
quando adultos de Trichogramma cacoeciae Marhal, 1927 (Hymenoptera: Trichogrammatidae)
foram expostos ao inseticida causando redução de 34,8% no parasitismo dessa espécie. Esses
resultados mostraram que o lufenuron é apropriado para o uso em programas de MIP devido sua
ação seletiva as fases imaturas de T. pretiosum. Entretanto, de forma análoga ao
methoxyfenozide, experimentos complementares ainda precisam ser conduzidos principalmente
estudando o parasitismo quando a fase adulta do parasitóide é exposta ao inseticida. A ação
transovariana do lufenuron quando adultos de insetos ingerem o inseticida é descrita por
Pratissoli et al. (2004b) para S. frugiperda e por Ávila; Nakano (1999) para Diabrotica speciosa
(Germar, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae). Essa ação transovariana também foi também
observada para os inimigos naturais. Apesar de não causar mortalidade em adultos de
Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) o lufenuron reduziu
drasticamente a viabilidade dos ovos após adultos terem ingerido o produto que foi classificado
como nocivo (classe 4) para esse predador (BUENO, 2001). O efeito do lufenuron quando
ingerido por Trichogramma ainda precisa ser testado em experimentos futuros com T. pretiosum.
Teflubenzuron 7,5 g i.a./ha reduziu significativamente a viabilidade do parasitismo
quando comparado à testemunha para as fases de ovo e larva de T. pretiosum linhagem
RV
(Figuras 24A e 24B) e não reduziu para a fase de pupa (Figura 24C), considerada a fase mais
resistente do parasitóide à ação dos inseticidas (HASSAN, 1992). O aumento da dose de
teflubenzuron para 12 g. i.a./ha aumentou essa redução na emergência de T. pretiosum linhagem
RV, significativamente, apenas na fase de ovo do parasitóide (Figura 24A). Apesar dessa redução
na viabilidade do parasitismo, o teflubenzuron foi classificado como inócuo (classe 1) ou
levemente nocivo (classe 2) às fases imaturas do desenvolvimento de T. pretiosum linhagem
RV
(Tabela 11). Os resultados obtidos com teflubenzuron mostraram a seletividade aos inimigos
naturais que algumas vezes é atribuída ao grupo dos inseticidas reguladores de crescimento na
literatura, o que não é, entretanto, uma característica que pode ser extrapolada para todos os
inseticidas do grupo. Resultados semelhantes foram encontrados por Carvalho et al. (1994) que
testando alguns desses inseticidas também não observaram alteração no número de ovos
parasitados por T. pretiosum.
96
Triflumuron 14,4 e 24,0 g. i.a./ha reduziram significativamente a viabilidade do
parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV quando aplicados sobre as fases de ovo e larva do
parasitóide (Figuras 24A e 24B). A fase de pupa foi a mais resistente à ação desse inseticida e
apenas a maior dose causou uma redução de viabilidade que foi diferente da testemunha (Figura
24C). Assim, triflumuron nas doses 14,4 e 24,0 g i.a./ha foi classificado como moderadamente
nocivo (classe 3) e nocivo (classe 4) para as fases de ovo e larva de T. pretiosum linhagem
RV e
inócuo (classe 1) e levemente nocivo (classe 2) para a fase de pupa para a menor e maior dose,
respectivamente (Tabela 11). A fase de pupa foi a menos afetada devido à aplicação desse
inseticida. Resultados semelhantes são encontrados na literatura, porém para outras espécies de
Trichogramma. Cônsoli et al. (2001) estudando o efeito de alguns agroquímicos sobre T. galloi
relataram que o triflumuron não afetou o tempo de desenvolvimento quando ovos de A.
kuehniella já parasitados e contendo o parasitóide nas fases de pré-pupa e pupa, foram tratados
com esse inseticida. No entanto, o número de ovos parasitados por fêmeas de T. galloi, oriundas
de ovos tratados com esse composto, foi significativamente reduzido. Sendo assim, experimentos
complementares avaliando o parasitismo de T. pretiosum provenientes de ovos tratados com
triflumuron nas doses utilizadas na cultura da soja devem ser ainda realizados com T. pretiosum
para melhor avaliar o impacto desse produto sobre o controle biológico realizado por esse
parasitóide na fase de pupa. A ação desses tratamentos na fase adulta do parasitóide também deve
ser ainda testada. Carvalho et al. (2001) relataram uma redução no parasitismo de T. pretiosum
em cerca de 29%.
Os inseticidas do grupo dos piretróides que normalmente são considerados de baixa
seletividade aos inimigos naturais (CAÑETE, 2005) não foram, entretanto, sempre classificados
como nocivos (classe 4) nessa pesquisa. Apenas lambdacialotrin 3,75 g i.a./ha foi classificado
como nocivo (classe 4) para a fase de ovo de T. pretiosum linhagem
RV sendo classificado como
levemente nocivo (classe 2) para as demais fases testadas (Tabela 11). Alfacipermetrina e
zetacipermetrina 10 g. i.a./ha foram classificados como inócuos (classe 1) e levemente nocivos
(classe 2) para todas as fases testadas (Tabela 11). Apesar dessa classificação dos inseticidas
piretróides, a viabilidade do parasitismo foi reduzida significativamente com os produtos desse
grupo na maioria das fases de desenvolvimento do parasitóide testadas (Figuras 24A, 24B e 24C).
Metomil 86 e 322,5 g.i.a./ha reduziram significativamente a viabilidade do parasitismo
quando aplicado nas fases imaturas do desenvolvimento do parasitóide (Figura 24), sendo
97
classificado como levemente nocivo (classe 2) na menor dose e moderadamente nocivo (classe 3)
na maior dose com exceção para pupa onde o efeito do inseticida ainda foi enquadrado na classe
2 (Tabela 11). Resultados semelhantes foram obtidos com tiodicarbe 56 g.i.a./ha que foi
classificado como nocivo (classe 4) para a fase de ovo e levemente nocivo (classe 2) para a fase
de larva e pupa (Tabela 11). Os inseticidas clorpirifós 240 g i.a./ha e endossulfan 525 e 875 g.
i.a./ha apresentaram resultados semelhantes reduzindo significativamente a viabilidade do
parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV em relação à testemunha, com exceção do endossulfan
na menor dose quando aplicado na fase de pupa do parasitóide (Figura 24). Clorpirifós foi
classificado como classes 1, 2 e 2 e o endossulfan na maior dose como classes 2, 3 e 1 para as
fases de ovo, larva e pupa respectivamente. Já o endossulfan na maior dose foi classificado como
classe 3 para todos as fases imaturas do parasitóide (Tabela 11). Resultados semelhantes foram
obtidos foram obtidos por (HOHMANN, 1991; 1993). Esfenvalerate 7,5 e espinosade 24 g.
i.a./ha foram nocivos (classe 4) para todas as fases testadas de T. pretiosum linhagem
RV (Tabela
11). Resultados negativos do espinosade sobre parasitóide de ovos do gênero Trichogramma
foram também obtidos por Cañete (2005).
Os resultados obtidos com herbicidas e fungicidas mostraram que esses produtos também
podem reduzir significativamente a viabilidade do parasitismo de T. pretiosum linhagem
RV
dependendo do produto e dose utilizados (Figuras 25 A, B, C, D, E, F). Entre os herbicidas
clorimuron 20 e glifosato (Roundup Ready) 972 g i.a./ha foram classificados como nocivos
(classe 4) para a fase de ovo do parasitóide e inócuos para as demais fases (Tabela 12). Glifosato
960 (Roundup Original) foi classificado como classe 2 para ovo e larva e inócuo (classe 1) para a
fase de pupa. Os demais tratamentos herbicidas foram sempre classificados como inócuos (classe
1) (Tabela 12). Diferenças na seletividade de diferentes formulações de glifosato a T. pretiosum
foram também relatados por Giolo et al. (2005) que atribuíram essa diferença aos diferentes
inertes e sais presentes nas formulações. Já entre os fungicidas apenas tebuconal + trifloxistrobina
200 + 100 g i.a./ha foi classificado como nocivo e moderadamente nocivo para as fases de ovo e
larva do parasitóide, respectivamente. Todos os demais tratamentos com fungicidas foram sempre
classificados como inócuos (classe 1) (Tabela 12).
Os resultados obtidos mostram que os diferentes agroquímicos testados tiveram efeitos
diversos sobre T. pretiosum linhagem
RV sendo classificados desde inócuos (classe 1) até
nocivos (classe 4) (Tabelas 11 e 12). Sendo assim, os produtos menos nocivos aos inimigos
98
naturais devem ser sempre priorizados dentro do MIP. Mesmo os herbicidas e fungicidas que
normalmente são considerados como não tendo efeito negativo sobre a ação dos artrópodes
benéficos mostram que podem, dependendo da dose e ingrediente ativo utilizados, serem também
classificados como nocivos à T. pretiosum linhagem
RV (Tabela 12). Como em condições de
laboratório, o parasitóide foi submetido à máxima exposição aos produtos, os compostos que se
revelaram tóxicos para T. pretiosum linhagem
RV, podem ter seus efeitos reduzidos quando
aplicados em condições de campo. Nessas condições, o parasitóide pode beneficiar-se de abrigos
ou pode evitar os locais contaminados com os produtos. Além disso, a degradação dos compostos
pela ação da luz, geralmente é acelerada (ROCHA; CARVALHO, 2004). Assim recomenda-se
que os produtos classificados como nocivos em condições de laboratório sejam também testados
em condições de campo, para confirmar ou não a toxicidade ao inimigo natural (HASSAN,
1992).
Tabela 10 – Efeito dos agroquímicos (E) na redução da viabilidade de Trichogramma pretiosum
linhagem RV em relação à testemunha (água) observada após o contato com
inseticidas em diferentes fases do desenvolvimento do parasitóide. Temperatura:
25
o
C; Umidade relativa: 70±10%; Fotofase: 14 horas
Fase de ovo Fase de larva Fase de pupa Tratamento (i.a.)
gramas ha
-1
E (%)
Classe
1
E (%)
Classe
1
E (%)
Classe
1
1. clorfluazuron 10,0 1,48 1 0 1 28,50 1
2. clorfluazuron 35,0 6,66 1 4,5 1 44,31 2
3. triflumuron 14,4 93,39 3 100 4 3,84 1
4. triflumuron 24,0 96,36 3 100 4 54,63 2
5. alfacipermetrina 10 60,09 2 47,74 2 27,77 1
6. zetacipermetrina 10 44,96 2 13,47 1 11,29 1
7. methoxyfenozide 19,2
4,47 1 5,26 1 6,96 1
8. lambdacialotrina 3,75 100 4 33,59 2 31,91 2
9. metomil 86,0 44,86 2 50,61 2 52,33 2
10.
metomil 322,5 95,66 3 90,83 3 68,96 2
99
11.
tiodicarbe 56,0 100 4 69,85 2 69,09 2
12.
clorpirifós 240 25,87 1 43,65 2 57,45 2
13.
lufenuron 7,5 58,78 2 15,23 1 37,73 2
14.
teflubenzuron 7,5 22,32 1 31,46 2 0 1
15.
teflubenzuron 12 46,95 2 38,72 2 20,25 1
16.
esfenvalerate 7,5 99,45 4 99,69 4 100 4
17.
endosulfan 525 38,2 2 87,25 3 22,87 1
18.
endosulfan 875 83,26 3 88,80 3 83,21 3
19.
espinosade 24 100 4 100 4 100 4
20.
Água - - - - - -
1
Classes paradronizadas pela International Organization of Biological Control (IOBC) em 1 – inócuo (<30%), 2 –
levemente nocivo (30-79%), 3 – moderadamente nocivo (80-99%) e 4 – nocivo (>99%)
100
Tabela 11 – Efeito dos agroquímicos (E) na redução da viabilidade do parasitismo de
Trichogramma pretiosum linhagem RV em relação à testemunha (água) observada
após o contato com herbicidas e fungicidas em diferentes fases do desenvolvimento
do parasitóide. Temperatura: 25
o
C; Umidade relativa: 70±10%; Fotofase: 14 horas
Fase de ovo Fase de larva Fase de pupa
Tratamento (i.a.)
gramas ha
-1
E
(%)
Classe
1
E (%) Classe
1
E (%) Classe
1
1. clorimuron 20 (Classic) 100 4 18,45 1 18,50 1
2. lactofen 165 (Cobra) 12,60 1 8,29 1 8,30 1
3. fomesafen 250 (Flex) 8,33 1 13,87 1 13,90 1
4. fluazifop 125 (Fusilade) 3,12 1 19,54 1 19,50 1
5. glifosato 960 (Gliz) 18,52 1 16,74 1 16,70 1
6. glifosato 972
(Roundup Ready)
100 4 23,49 1 23,50 1
7. glifosato 960
(Roundup Transorb)
15,24 1 12,55 1 12,60 1
8. glifosato 960
(Roundup Original)
37,21 2 31,71 2 11,30 1
Herbicidas
9. água - - -
1. tebuconazol+trifloxistrobina
200+100
100 4 42,97 2 25,56 1
2. azoxistrobina + ciproconazol
60+24
13,87 1 4,87 1 4,87 1
3. azoxistrobina 50 6,18 1 13,05 1 13,05 1
4. miclobutanil 125 25,66 1 11,45 1 11,45 1
Fungicidas
5. água - - - - - -
1
Classes paradronizadas pela International Organization of Biological Control (IOBC) em 1 – inócuo (<30%), 2 –
levemente nocivo (30-79%), 3 – moderadamente nocivo (80-99%) e 4 – nocivo (>99%)
101
Figura 24 – Viabilidade do parasitismo (%) (±EP) de Trichogramma pretiosum linhagem RV
observada após o contato com inseticidas e testemunha (água) em diferentes fases
do desenvolvimento do parasitóide. (A) fase de ovo. (B) fase de larva. (C) fase de
pupa. Médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente entre si pelo
teste de Tukey (P>0,05). Temperatura: 25
o
C; Umidade relativa: 70±10%; Fotofase:
14 horas
Inseticidas g ha
-
1
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abc
abc
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ghi
ghi
fgh
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Inseticidas g ha
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Viabilidade de parasitismo (%)
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30
40
50
60
70
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bilidade de parasitismo (%)
A
102
Figura 25 – Viabilidade do parasitismo (%) (±EP) de Trichogramma pretiosum linhagem RV
observada após o contato com fungicidas, herbicidas e testemunha (água) em
diferentes fases do desenvolvimento do parasitóide. (A e D) fase de ovo. (B e E)
fase de larva. (C e F) fase de pupa. Médias seguidas pela mesma letra não diferem
estatisticamente entre si pelo teste de Tukey (P>0,05). Temperatura: 25
o
C; Umidade
relativa: 70±10%; Fotofase: 14 horas
5 CONCLUSÕES
Fungicidas g ha
-
1
Fungicidas g ha
-
1
Fungicidas g ha
-
1
Viabilidade de parasitismo (%)
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10
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B
Viabilidade de parasitismo (%)
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a
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b
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b
a
Viabilidade de parasitismo (%)
C
103
1. A espécie Trichogramma pretiosum linhagem RV apresenta o melhor desempenho
biológico e se mostra bem adaptada e com potencial para controle de Pseudoplusia includens;
2. A duração do período de desenvolvimento de T. pretiosum linhagem RV criado em
ovos de P. includens e Anticarsia gemmatalis apresenta relação inversa com o aumento de
temperatura na faixa de 18 a 32ºC, sendo que a temperatura afeta igualmente a duração do
período ovo-adulto do parasitóides para as duas espécies de pragas;
3. A duração do período ovo-adulto de T. pretiosum linhagem RV em ovos de P.
includens é maior, em todas as temperaturas estudadas, quando comparado ao mesmo período,
em ovos de A. gemmatalis;
4. A emergência (%) de T. pretiosum linhagem RV criado em ovos de A. gemmatalis não
é afetada na faixa de temperatura estudada, porém quando criado em ovos de P. includens a
temperatura de 32
o
C afeta tal parâmetro biológico;
5. Ocorre diferença nos valores das exigências térmicas de T. pretiosum linhagem RV
quando criado em ovos das duas espécies. O limiar térmico inferior de desenvolvimento (Tb) é
menor em ovos de P. includens (10,6ºC) quando comparado com A. gemmatalis (11,6ºC) e
consequentemente, a constante térmica (K) também apresenta diferença com valores de 152 e
128 GD, para P. includens e A. gemmatalis, respectivamente;
6. O número estimado de gerações de T. pretiosum linhagem
RV, sobre as duas pragas,
varia ao longo do período de condução da cultura de soja, e atinge 21 e 20 gerações/ciclo da soja
para as localidades de Rio Verde, GO e 22 e 21 gerações/ciclo da soja Barreiras, BA, em ovos de
P. includens e A. gemmatalis, respectivamente;
7. O ritmo de parasitismo de T. pretiosum linhagem RV é influenciado pelas temperaturas
testadas com concentração do parasitismo nos primeiros dias de vida das fêmeas de T. pretiosum
linhagem RV, exceto na temperatura de 18
o
C em ovos P. includens e nas temperaturas de 18 e
20
o
C para A. gemmatalis em que o parasitismo ocorre durante toda a vida do parasitóide;
104
8. O parasitismo total de T. pretiosum linhagem RV é influenciado pela temperatura, com
maior parasitismo entre as temperaturas de 22 a 28
o
C em ovos de P. includens e entre 25 e 28
o
C
em ovos de A. gemmatalis;
9. A longevidade das fêmeas de T. pretiosum linhagem RV é maior à medida que a
temperatura decresce de 32ºC até 18ºC em ovos de P. includens e de A. gemmatalis;
10. Os valores estimados de sobrevivência de T. pretiosum linhagem RV criados em ovos
de P. includens e A. gemmatalis demonstram que todas as curvas de sobrevivência são do tipo I,
ou seja, a taxa de mortalidade aumenta com o tempo, à medida que a temperatura se eleva;
11. Em condições de semi-campo, o maior parasitismo é obtido com uma proporção
estimada de 51,2 e 25,6 parasitóides por ovo das pragas (P. includens e A. gemmatalis) para T.
pretiosum linhagem RV;
12. A capacidade de dispersão de T. pretiosum linhagem RV na cultura da soja é de 8,01
m (raio de ação), sendo a área de dispersão de 85,18m
2
;
13. No mínimo, 117 pontos de liberação de T. pretiosum linhagem RV por hectare são
necessários para uma distribuição homogênea do parasitóide em toda a área;
14. Após a liberação de T. pretiosum linhagem RV os parasitóides permanecem na cultura
da soja por 12 dias, embora o parasitismo seja efetivo até o quarto dia, o que é um indicativo do
intervalo entre liberações;
15. Os resultados básicos obtidos com T. pretiosum linhagem RV em ovos de P. includens
e A. gemmatalis apontam para a possibilidade de controle conjunto destas duas pragas na cultura
da soja, com utilização desse parasitóide de ovos;
105
16. O estudo da seletividade de inseticidas à fase de ovo de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos clorfluazuron 10,0 e 35,0; methoxyfenozide 19,2; clorpirifós 240,0 e
teflubenzuron 7,5 são inócuos; alfacipermetrina 10,0; zetacipermetrina 10,0; metonil 86,0;
lufenuron 7,5; teflubenzuron 12,0 e endosulfan 525,0 são levemente nocivos; triflumuron 14,4 e
24,0; metomil 322,5; endosulfan 875,0 são moderamente nocivos e lambdacialotrina 3,75;
tiodicarbe 56,0; esfenvalerate 7,5 e espinosade 24,0 são nocivos;
17. O estudo da seletividade de inseticidas à fase de larva de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos clorfluazuron 10,0 e 35,0; zetacipermetrina 10,0; methoxyfenozide
19,2; lufenuron 7,5 são inócuos; alfacipermetrina 10,0; lambdacialotrina 3,75; metomil 86,0;
tiodicarbe 56,0; clorpirifós 240,0; teflubenzuron 7,5 e 12,0 são levemente nocivos; metomil
322,5; endosulfan 525,0 e 875,0 são moderamente nocivos; triflumuron 14,4 e 24,0; esfenvalerate
7,5 e espinosade 24,0 são nocivos;
18. O estudo da seletividade de inseticidas à fase de pupa de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos clorfluazuron 10,0; triflumuron 14,4; alfacipermetrina 10,0;
zetacipermetrina 10,0; methoxyfenozide 19,2; teflubenzuron 7,5 e 12,0; endosulfan 525,0 são
inócuos; clorfluazuron 35,0; triflumuron 24,0; lambdacialotrina 3,75; metomil 86,0; metomil
322,5; tiodicarbe 56,0; clorpirifós 240,0; lufenuron 7,5 são levemente nocivos; endosulfan 875,0
é moderamente nocivo; esfenvalerate 7,5 e espinosade 24,0 são nocivos;
19. O estudo da seletividade de herbicidas à fase de ovo de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos lactofen 165; fomesafen 250; fluazifop 125; glifosato 960; glifosato
960 (Roundup Transorb
®
) são inócuos; glifosato 960 (Roundup Original
®
) é levemente nocivo;
clorimuron 20; glifosato 972 são nocivos;
20. O estudo da seletividade de herbicidas à fase de larva de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos lactofen 165; fomesafen 250; fluazifop 125; glifosato 960; glifosato
960 (Roundup Transorb
®
); glifosato 960 (Roundup Original
®
); clorimuron 20 são inócuos;
glifosato 972 é levemente nocivo;
106
21. O estudo da seletividade de herbicidas à fase de pupa de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que todos os produtos testados (lactofen 165; fomesafen 250; fluazifop 125; glifosato
960; glifosato 960 (Roundup Transorb
®
); glifosato 960 (Roundup Original
®
); clorimuron 20;
glifosato 972) são inócuos;
22. O estudo da seletividade de fungicidas à fase de ovo de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos azoxistrobina 60,0 + ciproconazol 24,0; azoxistrobina 50;
miclobutanil 125 são inócuos; tebuconazol 200 + trifloxistrobina 100 é nocivo;
23. O estudo da seletividade de fungicidas à fase de larva de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que: os produtos azoxistrobina 60,0 + ciproconazol 24,0; azoxistrobina 50;
miclobutanil 125 são inócuos; tebuconazol 200 + trifloxistrobina 100 é levemente nocivo;
24. O estudo da seletividade de fungicidas à fase de pupa de T. pretiosum linhagem RV
demonstra que todos os produtos testados (azoxistrobina 60,0 + ciproconazol 24,0; azoxistrobina
50; miclobutanil 125; tebuconazol 200 + trifloxistrobina 100) são inócuos;
107
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