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UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA – CCEN
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM ZOOLOGIA
ANUROFAUNA ASSOCIADA A AMBIENTES AQUÁTICOS
TEMPORÁRIOS EM UMA ÁREA DE CAATINGA (SÃO JOÃO DO
CARIRI, PARAÍBA, BRASIL)
WASHINGTON LUIZ DA SILVA VIEIRA
JOÃO PESSOA
FEVEREIRO DE 2006
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Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
WASHINGTON LUIZ DA SILVA VIEIRA
ANUROFAUNA ASSOCIADA A AMBIENTES AQUÁTICOS
TEMPORÁRIOS EM UMA ÁREA DE CAATINGA (SÃO JOÃO DO
CARIRI, PARAÍBA, BRASIL)
Dissertação apresentada ao Pro
g
rama de
Pós-Graduação em Ciências Bioló
g
icas,
área de concentração em Zoolo
g
ia, da
Universidade Federal da Paraíba, em
cumprimento às exi
g
ências para obtenção
do título de mestre em Ciências Biológicas.
Orientadora: Profa. Dra. Cristina Arzabe
Segundo orientador: Prof. Dr. Robson Tamar da Costa Ramos
JOÃO PESSOA
FEVEREIRO DE 2006
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WASHINGTON LUIZ DA SILVA VIEIRA
ANUROFAUNA ASSOCIADA A AMBIENTES AQUÁTICOS TEMPORÁRIOS
EM UMA ÁREA DE CAATINGA (SÃO JOÃO DO CARIRI, PARAÍBA,
BRASIL)
Submetida à avaliação em 20 de Fevereiro de 2006.
BANCA EXAMINADORA
Profa. Dra. Cristina Arzabe
EMBRAPA Meio – Norte, PI
(Orientadora)
Prof. Dr. José Perez Pombal Jr
Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ
(Examinador Externo)
Alexandre Reis Percequillo
Universidade Federal da Paraíba – UFPB.
(Examinador interno)
Profa. Dra. Eliza Maria Xavier Freire
Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN
(Suplente)
Dedico este trabalho a minha querida mãe Maria
Diva da Silva, ao meu irmão Kleber da Silva Vieira
e a minha estimada Michelle Albuquerque Feitosa
pelo carinho, incentivo e apoio em tudo que faço.
“...Na alegria do inverno
canta sapo, jia e rã,
mas na tristeza da seca só se ouve acauã...”
Luiz Gonzaga e Zé Dantas
Agradecimentos
Ao Programa de Pós-Graduação em Ciência Biológicas, ao CNPq (Conselho Nacional
de Desenvolvimento Científico e Tecnológico) e ao PELD (Pesquisas Ecológicas de
Longa Duração), pelo suporte financeiro;
À Dra Cristina Arzabe e ao Prof Dr Robson Tamar da C. Ramos, não apenas pela
orientação na elaboração deste trabalho, mas pelo incentivo e amizade;
À profa. Dra Malva Isabel Medina Hernández e a Dra Ierecê de Lucena Rosa pelas suas
generosas e valiosas críticas e sugestões fornecidas para a melhoria de parte deste
trabalho;
Ao prof. Dr José P. Pombal Jr, por ter aceitado participar da banca examinadora e pelas
valiosas críticas e sugestões fornecidas para a melhoria deste trabalho;
À profa. Dra Eliza Maria Xavier Freire e ao Prof Dr Alexandre R. Percequillo, pela
correção deste trabalho e principalmente pela valiosa amizade;
Aos prof. Dr. Ivan Sazima, José P. Pombal Jr, Paulo Cascon, Renato N. Feio, Marinus
S. Hoogmoed, W. Ronald Heyer, pelo envio de separatas e artigos que foram
importantes para o meu trabalho;
Ao José Morais, diretor da EESJC, ao Hugo e Alexandre pelo fornecimento dos dados
meteorológicos e a José F. Brito por ter autorizado realizar os trabalhos de campo na
área da Fazenda Olho D’água;
Aos amigos Alexandre Vasconcelos, Sidclay C. Dias e Helder F. de Araujo, não
somente pelas valiosas sugestões e discussões sobre estatística, mas principalmente pelo
incentivo e estimada amizade;
Aos amigos Fagner D. Ribeiro, Gindomar G. Santana, Rômulo Pantoja, Ana Cecília G.
Falcão, pela valiosa ajuda em campo, ao Gentil Alves P. Filho pelo auxílio no abstract e
a todos eles pelas sugestões e discussões sobre ecologia e herpetologia;
Ao nobre amigo Cláudio Sampaio (Buia/Peixuxa) pelas excelentes fotos dos anuros;
Aos nobres amigos Maxwell, Ruy, Gerfeson, André Souza, Márcio Albuquerque,
Rômulo Nobrega, Pablo Ryu, Tiago e amigas Ana Cerilza, por ter fornecido o mapa da
área de estudo, Maria Helena, Isabel, Isabele, Ana Carolina, Ana Paloma, Ananda,
Katarine, Virginia e Flávia que me acompanharam durante estes dois anos, tornando as
simples horas em momentos inesquecíveis, agradeço de coração e que a força esteja
com vocês.
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS..................................................................................................... I
LISTA DE TABELAS.................................................................................................... IV
RESUMO........................................................................................................................ 01
ABSTRACT................................................................................................................... 02
1 – INTRODUÇÃO........................................................................................................ 03
1.1 O BIOMA CAATINGA........................................................................................... 03
1.2 ASPECTOS GERAIS DOS ANUROS.................................................................... 04
1.3 OS ANUROS EM UM AMBIENTE AQUÁTICO TEMPORÁRIO....................... 06
1.4 ESTUDOS SOBRE A ANUROFAUNA NA CAATINGA..................................... 09
2 – OBJETIVOS............................................................................................................. 11
2.1 OBJETIVOS GERAIS.............................................................................................. 11
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS................................................................................... 11
3 – ÁREA DE ESTUDO................................................................................................ 12
4 – MATERIAIS E MÉTODOS..................................................................................... 16
4.1 COLETA E OBSERVAÇÕES DOS ANIMAIS EM CAMPO................................ 16
4.2 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS............................................................... 18
5 – RESULTADOS........................................................................................................ 22
5.1 COMPOSIÇÃO DA ANUROFAUNA.................................................................... 22
5.2 USO DO HABITAT................................................................................................. 29
5.2.1 UTILIZAÇÃO DOS SÌTIOS DE REPRODUÇÃO............................................. 29
5.2.2 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE
VOCALIZAÇÃO...........................................................................................................
45
5.2.3 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE REFÚGIO
DURANTE O PERÍODO SECO....................................................................................
49
5.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS........................................................................ 57
5.3.1 PERÍODO E TURNO DE VOCALIZAÇÃO........................................................ 66
5.4 INFORMAÇÕES GERAIS SOBRE CORTE, CUIDADO PARENTAL,
COMPORTAMENTO AGONÍSTICO E PREDAÇÃO................................................
79
6 – DISCUSSÃO............................................................................................................ 81
6.1 COMPOSIÇÃO DA ANUROFAUNA.................................................................... 81
6.2 USO DO HABITAT................................................................................................. 85
6.2.1 UTILIZAÇÃO DOS SÍTIOS DE REPRODUÇÃO............................................. 85
6.2.2 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE
VOCALIZAÇÃO...........................................................................................................
88
6.2.3 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE REFÚGIO
DURANTE O PERÍODO SECO....................................................................................
90
6.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS........................................................................ 92
6.3.1 PERÍODO E TURNO DE VOCALIZAÇÃO........................................................ 96
6.4 INFORMAÇÕES GERAIS SOBRE CORTE, CUIDADO PARENTAL,
COMPORTAMENTO AGONÍSTICO E PREDAÇÃO................................................
102
7 – CONCLUSÕES........................................................................................................ 108
8 – REFERÊNCIAS....................................................................................................... 110
9 – APÊNDICE............................................................................................................... 130
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Dados pluviométricos médios anuais referentes ao período de janeiro de 1985
a agosto de 2005 para a área de estudo...........................................................................13
Figura 2. Localização do município de São João do Cariri onde estão situadas a Estação
Experimental de São João do Cariri (EESJC) e a Fazenda Olho
D’água.............................................................................................................................15
Figura 3. Espécies registradas na área estudada durante o período de janeiro de 2004 a
agosto de 2005.................................................................................................................24
Figura 4. Curva de acumulação de espécies, calculada com dados de riqueza observada
(Sobs) entre janeiro de 2004 a agosto de 2005................................................................25
Figura 5. Distribuição da abundância relativa das espécies de anuros registradas durante
o período entre janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro
a agosto de 2005 (precipitação anual de 610 mm)..........................................................26
Figura 6. Distribuição da abundância relativa das famílias de anuros registradas nos
diferentes sítios reprodutivos durante os períodos de chuva e seca entre janeiro a
dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005
(precipitação anual de 610 mm)......................................................................................27
Figura 7. Similaridade entre as faunas de anuros encontradas em 12 localidades do
Brasil...............................................................................................................................29
Figura 8. Corpos d’água temporários utilizados como sítios reprodutivos pela
anurofauna.......................................................................................................................36
Figura 9. Estimativa de riqueza de espécies vocalizando nos diferentes sítios
reprodutivos calculada através do método Jackknife (limite de confiança de 95%) em
coletas realizadas no período de janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de
747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual de 610
mm)..................................................................................................................................40
Figura 10. Similaridade entre as faunas de anuros (a), riqueza da vegetação (b) e
hidroperíodo (c) entre os oito corpos d’água utilizados como sítios de reprodução pela
anurofauna na área estudada durante o período entre janeiro a dezembro de 2004
(precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual de 610
mm).................................................................................................................................44
I
Figura 11. Similaridade do sítio de vocalização entre as quinze espécies de anfíbios
anuros que vocalizaram nos diferentes sítios reprodutivos localizados na área da
Fazenda Olho D’água e da EESJC durante o período de 2004 e 2005............................49
Figura 12. Desenho esquemático sem escala representando os microhabitats utilizados
como locais de refúgio pela anurofauna nos Sítios 1 (A) e 2 (B)....................................54
Figura 13. Desenho esquemático sem escala representando os microhabitats utilizados
como locais de refúgio pela anurofauna nos Sítios 4 (A) e 5 (B)....................................55
Figura 14 Desenho esquemático representando os microhabitats utilizados como locais
de refúgio pela anurofauna nos Sítios 6 (A) e 7 (B)........................................................56
Figura 15. Desenho esquemático sem escala representando os microhabitats utilizados
como locais de refúgio pela anurofauna no sítio 8..........................................................57
Figura 16. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos
encontrados nos Sítios 1 (A) e 2 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios
de vocalização..................................................................................................................61
Figura 17. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos
encontrados nos Sítios 3 (A) e 4 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios
de vocalização..................................................................................................................62
Figura 18. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos
encontrados nos Sítios 5 (A) e 6 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios
de vocalização..................................................................................................................63
Figura 19 Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos
encontrados nos Sítios 7 (A) e 8 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios
de vocalização..................................................................................................................64
Figura 20. Sazonalidade reprodutiva, baseada em vocalizações, presença de desovas,
girinos e jovens recém metamorfoseados das espécies de anuros registradas durante o
período de estudo entre (a) janeiro a dezembro de 2004 (747,6 mm) e (b) janeiro a
agosto de 2005 (610 mm)................................................................................................65
Figura 21. Relação entre a riqueza observada de espécies de anuros vocalizando e a
precipitação média mensal durante os meses de janeiro a dezembro de 2004 e janeiro e
agosto de 2005 (r
s
= 0,75; p = 0,04; n = 12) na área pertencente à Fazenda Olho D’água
e a EESJC........................................................................................................................67
Figura 22. Eqüitabilidade relativa (Er) de anuros vocalizando durante o turno de
vocalização, em diferentes horários durante uma noite de observação na área estudada
em 2004 (precipitação anual de 747,6 mm)....................................................................78
II
Figura 23. Eqüitabilidade relativa (Er) de anuros vocalizando durante o turno de
vocalização, em diferentes horários durante uma noite de observação na área estudada
em 2005 (precipitação anual de 610 mm).......................................................................78
III
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de
área proposto por Duellman (1990), entre as faunas de anuros encontradas em 12
localidades do Brasil........................................................................................................28
Tabela 2. Profundidade dos sítios de reprodução durante os meses de janeiro a
dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de
2005(precipitação anual de 610 mm)..............................................................................38
Tabela 3. Distribuição das espécies de vegetais encontrados nos sítios reprodutivos
localizados na área da Fazenda Olho D’água e da EESJC..............................................39
Tabela 4. Distribuição das 15 espécies de anuros registradas nos sítios reprodutivos
durante o período de janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6
mm)..................................................................................................................................41
Tabela 5. Distribuição das 15 espécies de anuros registradas nos sítios reprodutivos
durante o período de janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual 610
mm)..................................................................................................................................42
Tabela 6. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de
Sorensen, para as faunas de anuros, riqueza da vegetação e hidroperíodo entre os oito
corpos d’água utilizados como sítios de reprodução pela anurofauna na área estudada
.........................................................................................................................................43
Tabela 7. Proporção de indivíduos vocalizando para os diferentes microambientes
utilizados como sítios de vocalização..............................................................................46
Tabela 8. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 15 espécies que utilizaram diferentes
microambientes como sítio de vocalização entre as 15 espécies na área
estudada...........................................................................................................................47
Tabela 9. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de
Sorensen, para as 15 espécies de anuros que vocalizaram nos diferentes microambientes
usados como sítio de vocalização nos diferentes sítios
reprodutivos.....................................................................................................................48
Tabela 10. Proporção de indivíduos para os diferentes microambientes utilizados como
locais de refúgio durante o período de estiagem.............................................................52
Tabela 11. Matriz de sobreposição, calculada utilizando o índice de sobreposição de
Pianka (1973), para as 15 espécies que utilizaram diferentes microhabitats usados como
IV
locais de refúgio durante o período de estiagem na área
estudada...........................................................................................................................53
Tabela 12. Modos reprodutivos, tipo de amplexo observado e tipo de hábito de 13
espécies de anuros na área estudada durante os períodos de janeiro a dezembro de 2004
(Precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (Precipitação anual de 610
mm)..................................................................................................................................59
Tabela 13. Proporção de indivíduos vocalizando para cada mês durante o período de
vocalização nos meses correspondentes à estação chuvosa de 2004 (precipitação anual
de 747,6 mm)...................................................................................................................69
Tabela 14. Proporção de indivíduos vocalizando para cada mês durante o período de
vocalização nos meses correspondentes à estação chuvosa de 2005 (precipitação anual
de 610 mm)......................................................................................................................70
Tabela 15. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes meses
durante o período de vocalização na área estudada no ano de 2004 (precipitação anual
de 747,6 mm)...................................................................................................................71
Tabela 16. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes meses
durante o período de vocalização na área estudada no ano de 2005 (precipitação anual
de 610 mm)......................................................................................................................72
Tabela 17. Turno de vocalização dos anuros na estação chuvosa de 2004 (precipitação
anual de 747,6 mm).........................................................................................................74
Tabela 18. Turno de vocalização dos anuros na estação chuvosa de 2005 (precipitação
anual de 610 mm)............................................................................................................75
Tabela 19. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes horários
usados durante o turno de vocalização em uma noite de observação durante a estação
chuvosa de 2004 (747,6 mm)..........................................................................................76
Tabela 20. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes horários
usados durante o turno de vocalização em uma noite de observação durante a estação
chuvosa de 2005 (610 mm).............................................................................................77
V
RESUMO
O presente estudo teve como objetivo caracterizar a estrutura e a composição de uma
taxocenose de anuros associada a diferentes corpos d’água temporários e verificar se
esta anurofauna é influenciada pela profundidade, hidroperíodo e pela estrutura da
vegetação dos sítios reprodutivos. As coletas de dados consistiram de buscas intensivas
na área, onde foram percorridas as margens dos corpos d’água e áreas adjacentes. Em
relação à composição da anurofauna, foram registradas 16 espécies, pertencentes a 11
gêneros e 5 famílias (Bufonidae, 2; Hylidae, 5; Leptodactylidae, 8 e Microhylidae,1).
Algumas destas espécies apresentam estreita relação com o bioma Caatinga e duas são
consideradas como novos registros para o Estado da Paraíba: Trachycephalus atlas e
Leptodactylus caatingae. Em relação às estratégias reprodutivas, a anurofauna
apresentou período de reprodução restrito à estação chuvosa, turno de vocalização
exclusivamente noturno e quatro modos reprodutivos distintos, sendo que metade das
espécies registradas apresentou ovos em ninhos de espuma, diretamente colocados sobre
a superfície da água ou em tocas subterrâneas construídas pelo macho. Em relação ao
uso do habitat, as espécies utilizaram oito corpos d’água como sítios de reprodução,
vocalização e refúgio, associada a uma baixa variedade de microhabitats disponíveis.
Poças com hidroperíodo de no mínimo dois meses e profundidade mínima de 50 cm não
apresentaram diferença significativa em relação à riqueza estimada de espécies,
diferenciando-se daquelas com hidroperíodo e profundidade menor. Análises de
correlação de Spearman mostraram correlação significativa entre o número de espécies
observadas vocalizando e a profundidade total, hidroperíodo e estrutura da vegetação do
entorno e do interior dos corpos d’água, indicando que quanto maior for a profundidade
da poça temporária, permitindo um hidroperíodo mais longo, e quanto mais
diversificada for a vegetação das margens e do interior da poça, é esperado um maior
número de espécies utilizando a poça como sítio reprodutivo. Finalmente, o
dendrograma de similaridade entre poças, considerando a composição da anurofauna,
foi relacionado com aqueles de similaridade segundo a vegetação, o hidroperíodo e a
profundidade, sendo registrada uma maior sobreposição entre aquele e o de vegetação,
para ambos os anos de estudo. Como os dendrogramas foram similares entre os anos, os
dados sugerem que pode haver um certo padrão na composição da anurofauna nas
diferentes poças no decorrer dos anos, influenciada principalmente pelo tipo de
vegetação das poças.
1
ABSTRACT
The objective of the present study was to characterize the structure and the composition
of a anuran assemblege associated to differents temporary ponds and verify if the
anurans are infuenced by depth, hydroperiod and by vegetational structure of the
reproductive sites. The data were obtained throught intensive search in the area, where
the margins of water bodies and adjacents areas were investigated. In relation to the
anuran composition, 16 species were recorded and classified in 11 genus and 5 families
(Bufonodae, 2; Hylidae, 5; Leptodactylidae, 8 and Microhylidae, 1). Some of these
present a strong correlation to the Caatinga biome and two are considered as new
records for the State of Paraiba: Trachycephalus atlas and Leptodactylus caatingae.
Regarding the reproductive modes, the anurans presented reprodction restricted to the
rainy season, an exclusive nocturnal calling activity, and four distinct reproductive
modes. Half of the recorded species presented eggs in foam nest, deposited directly on
the water surface or in subterranean burrows built by male. In relation to the habitat use,
the species utilized eight waters bodies as reproductive sites, calling and shelter,
associated to a low variety of available microhabitats. Ponds with a minimum of two
months hydroperiods and a minimum depth of 50 cm did not present a signicant
difference related to the estimated species richness, differing from those with
hydroperiod and small depth. The analises of Spearman correlation showed a significant
correlation between the number of calling species and the total profundity, hydroperiod,
and vegetational structure within and around the waters bodies, indicating that deeper of
the temporary pond permited a longer hydroperiod and a bigger number of species
utilizing the pond as reproductive sites. Finally, the similarity dendrogram among
ponds, considering the anuran composition, correlated with those of similarity, thus
recording a bigger overlap between that and the are a of the vegetation, for both study
years. As the dendrograms were similar between the two years, the data suggest a
pattern in the anuran composition in the different ponds along the two years, influenced
mainly by the type of pond vegetation.
2
1 - INTRODUÇÃO
1.1 O BIOMA CAATINGA
A origem do mosaico botânico brasileiro é resultado da expansão e retração das
florestas, cerrados e caatingas provocadas pela alternância de climas úmidos e secos nas
regiões tropicais, durante os períodos glaciais do Quaternário (R
OSS, 1998). A Caatinga
é um mosaico de cobertura vegetal que forma uma diagonal que separa as duas florestas
tropicais do Brasil: a noroeste, a Floresta Amazônica, e a leste, a Mata Atlântica (R
OSS,
1998). Segundo R
IZZINI (1992), é possível que a dessecação iniciada no Holoceno e que
vem se acentuando desde então, possa ter dado origem à Caatinga, cuja vegetação é
bastante heterogênea.
A Caatinga propriamente dita é uma mata seca que perde suas folhas durante a
estação seca (R
OSS, 1998) e que se estende do Piauí até o norte de Minas Gerais,
ocupando dessa forma uma área de 734.478 km² (M
INISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE,
2002). Segundo A
NDRADE-LIMA (1981), esta vegetação decídua possui uma produção
de folhas e flores dependente das precipitações, mas algumas espécies permanecem com
sua folhagem durante a estação de estiagem como, por exemplo,o joazeiro (Ziziphus
joazeiro), embora em períodos longos e severos de seca ambos percam suas folhas.
Algumas espécies possuem órgãos capazes de armazenar água em seus troncos, como
Cavanillesia arborea e Chorisia glaziovii, e em raízes, como Spondias tuberosa. As
espécies das famílias Cactaceae, Euphorbiaceae e Bromeliaceae são bastante abundantes
neste bioma podendo ser encontradas em grandes concentrações.
O domínio das depressões interplanálticas semi-áridas do Nordeste é revestido
por diferentes tipos de caatingas com fraca decomposição da matéria orgânica,
freqüentes afloramentos rochosos, solos de distribuição espacial complexa, podendo ser
do tipo raso e pedregoso ou arenoso e profundo, drenagens intermitentes e numerosos
campos de inselbergs (A
B’SÁBER, 1970; VELLOSO et al, 2002). A radiação solar a céu
limpo, nesta região, pode chegar a 3.200 horas anuais, o equivalente a 266,6 dias do ano
com 12 horas de luz (R
OSS, 1998). As precipitações nas depressões interplanálticas da
Caatinga correspondem a médias que variam entre 200 e 700 mm e temperaturas médias
anuais na ordem de 25
o
a 27
o
C. As fortes deficiências hídricas sazonais fazem com que
o período úmido seja do tipo sub-úmido e que o período seco seja quase que totalmente
3
árido, implicando um período seco de cinco a sete meses a cada ano, típico de regiões
semi-áridas ou sub-desérticas (A
B’SÁBER, 1977).
De acordo com V
ELLOSO et al (2002), apesar de suas severas condições
ambientais, a Caatinga apresenta uma diversidade de ambientes com sua vegetação
típica localizada nas depressões sertanejas, uma ao norte e outra ao sul do bioma,
formando, juntamente com os fatores abióticos, oito ecorregiões na Caatinga. Uma
ecorregião é definida como sendo uma unidade relativamente grande de terra e água
delineada pelos fatores bióticos e abióticos que regulam a estrutura e função das
comunidades naturais que lá se encontram
(VELLOSO et al, 2002). Contudo, as
atividades agropecuárias, desmatamento e a caprinocultura extensiva, levaram à extensa
degradação dos solos e ao processo de desertificação em algumas áreas.
1.2 ASPECTOS GERAIS DOS ANUROS
Atualmente, são conhecidas 5.768 espécies de anfíbios (F
ROST, 2004;
A
MPHIBIAWEB, 2005) distribuídas principalmente nos trópicos e regiões temperadas,
algumas ilhas oceânicas, especialmente aquelas do sul do Oceano Pacífico, e nos
desertos, dos mais brandos aos mais extremos (D
UELLMAN & TRUEB, 1994). Os anfíbios
estão divididos em três ordens: Urodela, formada pelas salamandras e tritões com 535
espécies, Gymnophiona, formada pelas cecílias, com um total de 170 espécies, e a
ordem Anura, formada pelos sapos, rãs e pererecas, sendo este o grupo mais abundante
de anfíbios, com 5.063 espécies (F
ROST, 2004). No Brasil, são encontradas 776 espécies
de anuros (SBH, 2005) distribuídas em 10 famílias, sendo que cerca de 60% são
endêmicas do território brasileiro (L
EWINSOHN & PRADO, 2002).
Os anuros caracterizam-se por serem anfíbios desprovidos de cauda, com
membros posteriores alongados, tíbia e fíbula fundidas proximal e distalmente e pé
alongado devido ao alongamento dos elementos tarsais proximais. A coluna vertebral
consiste de cinco a nove, comumente oito, vértebras pré-sacrais, todas suportando
processos transversos, exceto a primeira, o atlas, a menos que esteja fundida à segunda
vértebra. As costelas são livremente associadas ou fundidas à segunda, terceira e quarta
vértebras pré-sacrais. Com relação às vértebras pós-sacrais, estas estão fundidas ao
cóccix, formando uma estrutura em forma de bastão denominada uróstilo (D
UELLMAN &
T
RUEB, 1994).
4
Os anuros são cosmopolitas, sua maior diversidade estando nos trópicos, sendo
dez famílias encontradas na América do Sul, oito na África, sete na Ásia tropical, quatro
na Austrália e seis nas regiões temperadas da América do Norte e Eurásia (D
UELLMAN
& TRUEB, 1994; FROST, 2004;). Nas florestas tropicais, é comum a grande diversidade
de espécies de anuros, animais ectotérmicos, beneficiados pela constante umidade
relativa do ar e pelas altas temperaturas (H
ÖDL, 1990).
Durante o desenvolvimento ontogenético, a grande maioria das espécies passa
por um estágio larval denominado girino, que pode envolver até 46 estágios de
desenvolvimento (G
OSNER, 1960) e a presença de corpos d’água e temperaturas
favoráveis são os dois principais fatores que irão determinar a presença desses anfíbios
nos ambientes (CARDOSO & HADDAD, 1992).
Uma das características mais conspícuas dos anuros é a capacidade de emitir
sons e de possuírem um repertório vocal muito complexo e distinto para cada espécie,
podendo ser classificado de acordo com sua função e momento. O canto de anúncio é o
mais característico de todos, sendo emitido pelos machos para atrair as fêmeas da
mesma espécie e prevenir outros machos sobre a ocupação de um território. A
vocalização dos anuros pode ser classificada em três tipos: canto nupcial, produzido
pelos machos para atrair as fêmeas, canto agonístico, que é emitido por um macho
residente em resposta ao canto nupcial de outro macho próximo e canto de encontro,
produzido durante as interações entre dois machos próximos ou disputando um território
(L
ANGONE, 1994; POUGH et al, 2004). Segundo TUTTLE et al (1981), a vocalização
emitida pelos machos de anuros podem atrair predadores, como por exemplo, a cuíca-
verdadeira (Philander opossum) que foi observado no Panamá atraída acusticamente aos
sítios reprodutivos e alimentando-se de alguns indivíduos de Physalaemus pustulosus
durante várias horas no decorrer da noite.
No período reprodutivo, machos de várias espécies de anuros reúnem-se em
grande número nos sítios reprodutivos, iniciando o período de vocalização para atrair as
fêmeas, com as quais se acasalarão (S
TEBBINS & COHEN, 1997). Como a maioria dos
anuros concentra-se em certos locais com feições convenientes para a sua reprodução, o
sucesso reprodutivo dos indivíduos depende de que os sons por eles emitidos se
sobressaiam em um ambiente sonoro bastante diversificado. Portanto, os anuros
apresentam estratégias como emissão de sons com diferentes propriedades físicas ou em
ritmos alternados com outros indivíduos próximos, tanto co-específicos como
heteroespecíficos, de forma a ocupar eficientemente o ambiente sonoro (C
ARDOSO &
5
MARTINS, 1987). Além disso, diversos padrões comportamentais relacionados à
reprodução dependem de fatores endógenos interrelacionados com estímulos
ambientais, na qual as diferentes populações apresentam ajustes relacionados às outras
espécies que compartilham um mesmo ambiente (C
ARDOSO & HADDAD, 1992).
Os anuros possuem uma grande diversidade de modos reprodutivos, sendo os
mais generalizados aqueles em que envolve fertilização externa, produção de ovos e
larvas aquáticas. Estudos recentes indicam que estes animais apresentam 39 modos de
reprodução (H
ADDAD & PRADO, 2005), sendo os mais especializados aqueles que
incluem deposição de ovos fora da água, mas com girinos aquáticos, ovos terrestres
passando por um desenvolvimento direto, ovoviviparidade e viviparidade (D
UELLMAN
& TRUEB, 1994; STEBBINS & COHEN, 1997; POUGH et al, 2004). Muitas espécies
exibem cuidado parental protegendo ou transportando ovos ou girinos (P
RADO et al,
2000; H
ADDAD & SAWAYA, 2000).
Muitas espécies de anuros podem apresentar diferenças na utilização de habitat
usado para a reprodução, sítio de vocalização, período reprodutivo e nas propriedades
acústicas do canto. Estas diferenças são freqüentemente interpretadas como mecanismos
de isolamento reprodutivo primário (E
TEROVICK & SAZIMA, 2000). Estas estratégias
provavelmente evitam a hibridização interespecífica que pode ser prejudicial aos
membros de uma população acarretando perda de energia e gametas (P
OMBAL JR.,
1997).
1.3 OS ANUROS EM AMBIENTES AQUÁTICOS TEMPORÁRIOS
Z
IMMERMAN & SIMBERLOFF (1996) observaram que, ao contrário do continente
asiático onde a maioria dos anuros utiliza corpos d’água permanentes, os anfíbios do
continente americano utilizam, preferencialmente, poças temporárias para a reprodução,
sugerindo que os modos reprodutivos e o uso de microhabitats estariam relacionados
com a filogenia das espécies. M
AGNUSSON (1997), no entanto, rebateu essa opinião, e
argumentou que a atenção sobre a importância das interações bióticas na estruturação
das comunidades e o enorme desconhecimento sobre interações ecológicas entre
diferentes categorias taxonômicas refletem a necessidade de mais dados sobre ecologia
e história natural para uma melhor compreensão da realidade.
Diversas comunidades de organismos são influenciadas pelas zonas úmidas que
surgem durante o período chuvoso (M
ALTCHIK et al, 1999a). De acordo com ESTEVES
6
(1998), zonas úmidas são ecossistemas sujeitos a alagamentos periódicos, de curta ou
longa duração, previsíveis ou imprevisíveis. Nesta definição, estão incluídos os
ambientes aquáticos temporários, tais como rios, lagoas e poças. Organismos
apresentando adaptações que lhes permitam viver nestes ambientes são selecionados e
podem passar a ser característicos destas áreas. No semi-árido brasileiro os ambientes
aquáticos temporários mais importantes são os rios e as lagoas. Apesar dos rios
representarem a maioria destes ambientes, a diversidade de espécies, tanto de animais
como também de vegetais, concentra-se nas lagoas intermitentes (M
ALTCHIK, 1999).
As lagoas temporárias do semi-árido caracterizam-se por serem corpos d’água
geralmente rasos, em que a radiação solar pode alcançar o sedimento, possibilitando o
crescimento de macrófitas aquáticas em toda a sua extensão e por representar um
importante habitat, geralmente com uma considerável diversidade de vegetais,
macroinvertebrados, aves aquáticas e elevada taxa de produção primária (M
ALTCHIK et
al, 1999a). Estes ambientes apresentam uma área relativamente grande e um tempo de
acumulação de água bastante imprevisível, podendo perdurar até cinco meses em anos
úmidos (E
STEVES, 1998). A cheia e a seca desses ecossistemas são processos rápidos,
nas quais as águas oriundas das chuvas e do escoamento lateral e as flutuações no nível
da água estão ligadas ao balanço na precipitação e evaporação (E
STEVES, 1998;
M
ALTCHIK, 1999).
As lagoas intermitentes do semi-árido brasileiro apresentam água superficial por
um curto período de tempo, devido às altas taxas de evaporação registradas na região.
Nestes ambientes, a perturbação hidrológica parece ser o grande elemento organizador
da estrutura e do funcionamento desses ecossistemas (M
ALTCHIK et al. 1999b) e assim
como a hidrologia do Nordeste seco como um todo (A
B’SÁBER, 2003).
A permanência de água nas poças e lagoas temporária, de uma forma geral,
influencia no aparecimento de plantas aquáticas, na qual a diversidade e a riqueza de
espécies são maiores em poças com um hidroperíodo longo (L
ACLAIRE, 1995),
resultando em uma heterogeneidade espacial que é importante na determinação do
número de espécies de anuros que podem explorar estes ambientes (C
ARDOSO &
MARTINS, 1987). O número de indivíduos também pode ser afetado pelo hidroperíodo,
dependente das flutuações anuais das precipitações locais (BARRETO, 1997). Além
disso, o hidroperíodo é particularmente importante porque irá determinar a
sobrevivência dos girinos não só pelo tempo em que a larva terá para completar a
metamorfose, mas também pelas interações, como competição e predação, entre os
7
indivíduos da comunidade (DODD, 1993). Finalmente, segundo BERNARDE & ANJOS
(1999) a segregação das espécies nas comunidades pode ocorrer em função da estrutura
da vegetação e do hidroperíodo das poças.
As atividades reprodutivas dos anuros são fortemente influenciadas pelos fatores
exógenos, tais como a disponibilidade de chuvas e temperatura do ar (B
ERTOLUCI &
R
ODRIGUES, 2002). Estas atividades envolvem estratégias comportamentais que evitam
ou minimizam os efeitos adversos dos períodos de estiagem e temperaturas mais altas,
tais como período reprodutivo coincidindo com a estação chuvosa, hábito noturno,
rápido desenvolvimento dos ovos e girinos, ovos em ninhos de espuma e hábitos
fossoriais (C
ASCON, 1987; ROSSA-FERES & JIM, 1994; ARZABE, 1999).
A rápida perda de água por evaporação através da pele permeável leva os anuros
a permanecerem próximos a estas poças d’água, onde o clima é mais ameno (C
ASCON,
1987). Algumas espécies, como por exemplo Pleurodema diplolistris, se protegem
enterrando-se na camada superior da areia ou do solo úmido destes corpos d’água. A
temperatura e umidade constituem, provavelmente, os fatores que determinam esta
profundidade que, durante o período seco, pode chegar a 65 cm (S
ANTOS et al, 2003).
Além das estratégias comportamentais, alguns anfíbios possuem atributos fisiológicos e
anatômicos que permitem sua sobrevivência em regiões áridas e semi-áridas
(CASCON,
1987). Segundo N
AVAS et al (2004), a pele dos anuros da Caatinga possui um papel
importante tanto na absorção como também na redução da perda de água por
evapotranspiração. De acordo com este autor, a presença de verrugas hidrofílicas e o
aumento da capilaridade da pele do ventre de muitos anuros aumentam a absorção de
água, além disso, a produção de lipídeos por glândulas espalhadas no tegumento desses
animais reduz a perda de água pela pele evitando a desidratação.
Estudos ecológicos relacionados à reprodução dos anuros em poças temporárias
têm fornecido evidências sobre a existência de diferenças ecológicas entre as espécies
que co-existem nestes ambientes (C
ARDOSO & HADDAD, 1992; ROSSA-FERES & JIM,
1994). A partir de informações sobre organização espacial, temporal, defesa do
território, comunicação visual, modos reprodutivos e propriedades acústicas da
vocalização das espécies (P
OMBAL et al, 1994; ARZABE, 1999; WOGEL et al, 2002;
TOLEDO et al, 2003). No entanto, em algumas situações, foi demonstrada uma forte
sobreposição na utilização dos recursos reprodutivos, tais como sítio de reprodução,
turno e período de vocalização, entre pares de espécies de anuros (P
OMBAL, 1997).
8
1.4 ESTUDOS SOBRE A ANUROFAUNA DA CAATINGA
A Caatinga tem sido descrida como sendo um bioma constituído por poucas
espécies e tendo um pequeno número de espécies endêmicas, sendo sua fauna de
anfíbios, composta por elementos pertencentes às formações abertas que se estende do
Maranhão até a Argentina (V
ANZOLINI, 1976, 1981). Contudo, estudos mais recentes
têm demonstrado que este bioma é um componente importante da biodiversidade
brasileira possuindo uma fauna bastante diversificada e apresentando espécies
endêmicas e ameaçadas (L
EAL et al, 2005).
Há cerca de 20 anos atrás, HEYER (1988) considerou a Caatinga um dos biomas
brasileiros mais pobremente amostrados em relação à anurofauna. A falta de revisões
sobre sistemática de anuros neotropicais, a escassez de informações naturalísticas sobre
a Caatinga e a imprevisibilidade das chuvas foram os principais entraves para os estudos
ecológicos nesta região. Onze anos depois, A
RZABE (1999) estudou duas comunidades
de anfíbios anuros em diferentes altitudes no bioma Caatinga e observou que apesar do
crescente número de trabalhos visando aspectos diversos da herpetofauna brasileira,
poucos abrangem a Região Nordeste do Brasil. Três anos depois, L
EWINSOHN & PRADO
(2002), mostraram que a escassez de inventários faunísticos no Nordeste era
especialmente dramática, com apenas 10% dos inventários publicados estavam
concentrados nesta região. Ainda no mesmo ano, R
ODRIGUES (2002) realizou um
levantamento preliminar, tomando por base a coleção do Museu de Zoologia da USP e
envolvendo 150 localidades distribuídas nos estados da Bahia (53); Pernambuco (27);
Paraíba (19); Ceará (18); Rio Grande do Norte (7); Alagoas (6) e Piauí (6) que indicou a
ocorrência de 48 espécies de anfíbios anuros em áreas com feição característica das
caatingas semi-áridas.
Este levantamento também indicou que não há registro no Museu de Zoologia da
USP de anfíbios das manchas de Caatinga do Norte de Minas Gerais. No ano seguinte,
R
ODRIGUES (2003) argumentou que o conhecimento sobre a anurofauna deste bioma,
por melhor que sejam as informações obtidas atualmente, em comparação com àquelas
dos demais biomas, é ainda muito insatisfatória. Finalmente, dois anos depois, B
ORGES-
NOJOSA & ARZABE (2005) analisaram comparativamente os dados relativos a três
inventários ecológicos de curta duração realizados em áreas de caatinga nos estados do
Ceará, Paraíba e Pernambuco, envolvendo 29 espécies de anfíbios, possibilitando
9
observar que a composição das comunidades varia regionalmente no bioma e se
diferencia conforme as localidades estejam mais distantes entre si.
Segundo B
EGON et al (1996), o estudo de comunidades de uma determinada
região, tem dois objetivos principais. O primeiro é obter informações sobre a biologia e
distribuição geográfica das espécies. O segundo é analisar a estrutura da comunidade a
fim de se entender os princípios básicos de sua organização. Desta forma, este estudo
representa parte do esforço de pesquisadores envolvidos no Programa de Pesquisas
Ecológicas de Longa Duração (PELD – Caatinga: estrutura e funcionamento) na busca
de informações sobre a estrutura e funcionamento do bioma Caatinga e de sua fauna
associada, procurando responder as seguintes questões, usando como foco destas
questões a área de estudo escolhida:
1 – A estrutura e a composição da anurofauna associada às poças temporárias mantêm
um padrão nos diferentes anos?
2 – A composição da anurofauna associada aos corpos d’água temporária é influenciada
pela profundidade dos corpos d’água, pluviosidade, temperatura e umidade relativa do
ar?
3 – A composição da anurofauna associada às poças temporárias é influenciada pela
vegetação do entorno e de dentro da poça?
10
2 – OBJETIVOS
2.1 OBJETIVOS GERAIS
Caracterizar a estrutura e a composição de uma taxocenose de anuros associada
a poças temporárias de uma área de Caatinga e verificar se esta taxocenose de anuros é
influenciada pela profundidade, hidroperíodo e pela estrutura da vegetação das margens
e do interior das poças utilizadas como sítios reprodutivos.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
A) Descrever e identificar a anurofauna associada aos ambientes aquáticos
temporários;
B) Descrever os sítios reprodutivos utilizados pelas espécies registradas na área de
estudo;
C) Identificar e descrever os microambientes utilizados como sítios de vocalização
pelos anuros;
D) Identificar e descrever os microambientes utilizados como refúgios pelos anuros
durante o dia e no período de estiagem;
E) Identificar os modos reprodutivos apresentados pelas diferentes espécies;
F) Determinar o período e o turno de vocalização de cada espécie;
G) Descrever características comportamentais tais como: corte, cuidado parental,
comportamento agonístico e predação, registrados para as diferentes espécies;
H) Verificar se a taxocenose de anuros vocalizando é influenciada pelos
parâmetros ambientais, tais como profundidade dos corpos d’água, pluviosidade,
temperatura e umidade relativa do ar e estrutura da vegetação das margens e do
interior das poças.
11
3 – ÁREA DE ESTUDO
O estado da Paraíba está localizado na porção oriental da Região Nordeste
(latitudes 06º02’12”S e 8º19’18”S; longitudes 34
o
45’45”W e 38º45’45”W). A grande
parte do seu território, cerca de 80%, está incluída na região semi-árida do Nordeste,
identificada pela SUDENE como zona do “Polígono das Secas”, sendo este um dos
menores e mais pobres estados da federação (A
GRA, 1996; RODRIGUEZ, 2000).
Localizada na depressão sertaneja setentrional, uma das áreas mais secas da
Caatinga (V
ELLOSO et al, 2002), a microrregião dos Cariris Velhos delimita-se como
uma sub-região do Planalto da Borborema. Esta microrregião encontra-se na porção
centro sul do estado (lat. 07º e 08º30’S, long. 36º e 37º30’W), com elevações que
variam de 400 a 600 metros, ocupando uma área de 13.845 km². O Cariri paraibano
incorpora-se à paisagem da Caatinga, como uma das áreas mais secas do país (C
ABRAL,
1997), correspondendo a uma área de predomínio de climas semi-áridos, onde impera os
diferentes tipos de vegetação do domínio fitogeográfico das caatingas, um ambiente
seco com drenagem intermitente (A
B’SÁBER, 1969).
A microrregião dos Cariris Velhos pode ser classificada bioclimaticamente como
uma faixa subdesértica quente de tendência tropical, caracterizada por apresentar
temperaturas médias anuais em torno de 25ºC, índices pluviométricos de cerca de 350
mm anuais, com uma distribuição desequilibrada nos índices totais anuais, observando-
se uma estação seca muito longa, com duração superior a oito meses, e a umidade
relativa do ar em torno de 65% (R
EIS, 1976; CABRAL, 1997).
O município de São João do Cariri (lat. 07º29’34”S, long. 36º41’53”W), com
uma área total de 700 km², encontra-se na região dos Cariris Velhos, situado a 203 km
da capital, João Pessoa (T
AVARES, 1960; GOPINATH et al, 2003). A severidade do clima
imposta pela irregularidade da distribuição das precipitações é acentuada por
temperaturas anuais bastante elevadas (S
TEVAUX, 1993). Nessa área, não há estação
chuvosa bem definida, mas geralmente existe alguma precipitação entre os meses de
dezembro e janeiro, podendo a estação chuvosa ocorrer entre os meses de janeiro e
abril, e a estação seca pode durar até 10 meses consecutivos, com alguns anos
praticamente sem chuvas. A precipitação média anual está em torno de 387 mm, com
média de 30 dias anuais de chuva (Figura 1).
12
Pluviometria (mm)
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1985 1987 1989 1991 1993 1995 1997 1999 2001 2003 2005
Figura 1. Dados pluviométricos médios anuais referentes ao período de janeiro de 1985 a
agosto de 2005 para a área de estudo (fonte: Estação Meteorológica de São João do Cariri).
A Estação Experimental de São João do Cariri – EESJC (lat. 07
o
25’S, long.
36
o
30’W), com uma área de 381 ha (MÉLO & BANDEIRA, 2004) e a Fazenda Olho
D’água (lat. 07
o
22’S, long. 36
o
31’W), com uma área de 400 ha, estando localizada
próxima à EESJC, possuem uma altitude variando entre 450 e 550 m (Figura 2) e
temperatura média anual variando entre 28
o
e 35
o
C. O solo destas duas áreas é raso e
bastante pedregoso com vários afloramentos rochosos, sendo em alguns pontos arenosos
ou argilosos, e possui uma moderada capacidade de infiltração e retenção hídrica.
A vegetação destas duas áreas é do tipo arbustiva aberta com algumas árvores,
podendo atingir dez metros de altura, distribuídas espaçadamente pelo local e com forte
densidade de cactáceas e bromeliáceas. As espécies de porte arbóreo mais comuns são o
umbuzeiro (Spondias tuberosa.), pereiro (Aspidosperma pyrifolium), Caesalpinia
pyramidalis e os juazeiros (Ziziphus joazeiro). A vegetação arbustiva caracteriza-se por
apresentar espécies com altura máxima de três metros, que também perdem as folhas
durante os meses secos, sendo as mais comuns Jatropha ribifolia, Cnidoscolus urens e
Croton sonderianus (A
NDRADE et al, 2005). Os afloramentos rochosos, assim como o
13
solo, estão em parte cobertos por cactáceas como o xique-xique (Pilosocereus
gounellei), facheiro (P. piauhyensis), coroa-de-frade (Mellocactus zehntneri),
mandacarú (Cereus jamacaru) e Opuntia palmadora entre outros. A macambira-de-
pedra (Bromelia laciniosa), assim como outras plantas xerófilas, ocorrem
preferencialmente e com abundância sobre os afloramentos rochosos ou “lajeiros”
(S
TEVAUX, 1993). O estrato herbáceo é representados por espécies das famílias
Cyperaceae e Poaceae que surgem somente durante o período de chuva (Obs. Pess.).
Segundo R
ODRIGUES (2002), a criação de áreas protegidas, tendo por base os
estudos sobre herpetofauna da Caatinga, foi uma ação recomendada para dezenove
localidades em todo o bioma, inclusive os Cariris Velhos no Estado da Paraíba. Todas
estas áreas estão inseridas em regiões de elevada diversidade, as quais abrigam
importantes extensões de Caatinga bem preservadas, com alguns endemismos e
distribuições relictuais.
De acordo com S
OUZA et al (2004), recentemente tem sido demonstrado que a
área correspondendo a microrregião dos Cariris Velhos apresenta uma potencial
susceptibilidade ao processo de desertificação, embora não ocorra de maneira
generalizada por toda esta região, apresentando-se em áreas de forte intervenção
antrópica. Segundo este autor, o município de São João do Cariri apresenta um elevado
processo de desertificação, tendo em vista a tendência decrescente das chuvas, o maior
desmatamento, a presença de solos mais frágeis perante a degradação e o grande efetivo
de caprinos e ovinos criados em bases pouco sustentáveis.
M
ÉLO & BANDEIRA (2004), também relacionam os principais fatores
responsáveis pelo forte impacto sobre a vegetação nativa da área de estudo, tais como a
atividade agrícola, a exploração seletiva de madeira para vários propósitos e atualmente
a criação extensiva de caprinos, ovinos e bovinos, os quais consomem uma grande parte
da vegetação herbácea e arbustiva.
14
Figura 2. Localização do município de São João do Cariri onde estão situadas a Estação Experimental de São João do Cariri (EESJC) e a Fazenda Olho
D’água.
15
4 – MATERIAIS E MÉTODOS
Os trabalhos de campo foram realizados entre janeiro de 2004 a agosto de 2005
em duas áreas localizadas no município de São João do Cariri: Estação Experimental de
São João do Cariri – EESJC e Fazenda Olho D’água. Nas áreas estudadas, formam-se
corpos d’água temporários durante o período de chuvas na região, no qual foram
estudados oito corpos d’água para a obtenção de dados ecológicos, comportamentais e
hábitos reprodutivos da anurofauna associada a estes ambientes. A caracterização destes
ambientes foi realizada através da análise da fitofisionomia que consistiu de coleta e
identificação de material botânico, além de observações gerais sobre os corpos d’água
estudados, tais como temperatura da água e do ar, utilizando um termômetro de
mercúrio de máxima e de mínima, profundidade, na qual foi medida mensalmente
utilizando-se uma trena metálica de 5 m, e tamanho, no qual foram medidos
mensalmente o maior comprimento e a largura com uma trena de 50 m. As coordenadas
geográficas de cada corpo d’água estudado foram obtidas utilizando um GPS com
sistema de referência WGS84.
A fitofisionomia do entorno dos sítios reprodutivos foi classificada quanto
composição taxonômica, porte (arbóreo, arbustivo e herbáceo) e quanto a sua
localização em relação à água (plantas emergentes, flutuantes de meio e de borda).
Exemplares de material botânico fértil testemunho, coletados próximos às margens dos
corpos d’água, foram prensados no campo, secos em estufa de laboratório e por fim
identificados com base em J
OLY (2002) e também por comparação com exemplares
depositados no Herbário Professor Lauro P. Xavier do Departamento de Sistemática e
Ecologia da Universidade Federal da Paraíba, Campus I. As médias mensais referentes à
temperatura, umidade relativa do ar e precipitação foram obtidas na Estação
Meteorológica da EESJC.
4.1 COLETA E OBSERVAÇÕES DOS ANIMAIS EM CAMPO
Em janeiro de 2004 foi realizada uma viagem para o reconhecimento da área,
determinação dos sítios de observação e extensão do período diário de amostragem,
somando 38 horas de campo. A coleta de dados foi então determinada como mensal no
período chuvoso, entre os meses de janeiro e junho, e bimensal, no período de estiagem,
entre os meses de julho e dezembro. Foi realizado um total de 17 viagens que somaram
16
1006 horas de campo entre janeiro de 2004 e agosto de 2005, sendo quatro dias
seguidos de coleta por amostragem, totalizando 44 dias de coleta. Em cada dia de
campo, os dados foram coletados, no período diurno, entre 8:00 e 12:00 horas, e no
noturno, entre 17:30 e 1:00 hora da manhã do dia seguinte. Em duas noites, durante a
coleta regular de dados, foi monitorado, até o amanhecer, o turno de vocalização das
espécies, onde a cada uma hora eram registrados as espécies e o número aproximado de
indivíduos em atividade de vocalização.
As coletas diurnas consistiram de caminhadas em torno dos corpos d’água com o
objetivo de detectar a presença de desovas, girinos, e indivíduos adultos e jovens recém
metamorfoseados, ocultos nas imediações do ambiente estudado. Para isso foram
inspecionados, utilizando-se de rastelos ou ciscadores, microambientes como troncos e
galhos caídos, fendas no solo e nas rochas, folhiço e touceiras de cactáceas e
macambiras próximas aos corpos d’água. As coletas e observações noturnas de anfíbios
consistiram de buscas intensivas na área, onde foram realizadas caminhadas
percorrendo as margens dos corpos d’água, utilizando lanterna de cabeça e captura
manual dos espécimes, onde os machos que se encontravam vocalizando foram
contados e coletados. Com este método, foi possível determinar a preferência por
determinados microhabitats a partir das observações dos adultos e de seus locais de
ocupação ou sítios de reprodução.
Para a realização das observações noturnas, utilizou-se a soma de dois métodos
de observação: o método “animal focal” e “todas as ocorrências” (L
EHNER, 1996) para
obter dados sobre o comportamento reprodutivo das espécies estudadas.
Os exemplares coletados foram acondicionados em sacos de plástico para
posterior transporte para a base de apoio da EESJC, onde os espécimes foram mortos
imersos em álcool a 20% e em seguida fixados em solução de formalina a 10% e
posteriormente conservados em álcool a 70%. Os girinos coletados, por meio de um
puçá de malha fina, foram fixados e conservados em formalina a 10%.
Foram utilizados os seguintes parâmetros para determinar o período reprodutivo
e caracterizar as atividades reprodutivas das espécies de anuros registradas: a) presença
de machos em vocalização b) tipo de amplexo; c) presença de desovas e d) presença de
girinos nos sítios de reprodução. O registro dos diferentes modos reprodutivos seguiu os
critérios de H
ADDAD & PRADO (2005) e os padrões temporais de comportamento
reprodutivo foram determinados segundo W
ELLS (1977). O número de machos
vocalizando para cada espécie registrada foi estimado através de classes de acordo com
17
BERTOLUCI (1998): classe I (1-2 indivíduos), II (3-5), III (6-10), IV (11-20), V (21-50) e
VI (> 50 indivíduos). Os estágios de desenvolvimento dos girinos foram reconhecidos
de acordo com a tabela de G
OSNER (1960) e a ocorrência de cuidado parental foi
registrado através de observações do comportamento de adultos em relação às desovas e
aos girinos.
Para o turno de vocalização, utilizou-se uma adaptação do método seguido por
C
ARDOSO & MARTINS (1987), na qual as espécies foram reunidas em três grupos, de
acordo com a utilização do tempo durante turno de vocalização: grupo 1, formado por
espécies que iniciaram a atividade de vocalização antes do pôr-do-sol, no final da tarde
por volta das 17:30h, com encerramento antes do amanhecer, no período entre 01:30h e
02:30h da manhã do dia seguinte; grupo 2, espécies que iniciaram o turno de
vocalização após o pôr-do-sol, entre 18:30h e 19:30h, com encerramento antes do
amanhecer, entre 01:30h e 02:30h da manhã do dia seguinte, e grupo 3, espécies que
iniciaram suas atividades de vocalização, antes do crepúsculo, por volta das 17:30h,
com encerramento ao amanhecer do dia seguinte, por volta das 05:30h da manhã.
Os dados obtidos foram registrados em uma caderneta de campo à medida que
os copos d’água eram circundados. A identificação dos exemplares de anfíbios anuros
foi realizada através de observações diretas, comparação com espécimes depositados na
Coleção Herpetológica do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade
Federal da Paraíba. Após estes procedimentos, os exemplares coletados foram
depositados como material testemunho na mesma Coleção.
4.2 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS
A análise estatística foi realizada para obter informações com relação à riqueza
estimada de espécies na área estudada, avaliar a similaridade na composição da
comunidade vocalizando entre os diferentes sítios de vocalização e verificar quais os
parâmetros ambientais que influenciaram de forma significativa a taxocenose de anuros
vocalizando.
Para estimar a riqueza de espécies na área estudada, foi realizada uma estimativa
de riqueza de espécies utilizando o método Jackknife de primeira ordem (JACK 1),
indicado por
. De acordo com KREBS (1999) e PALMER (1990, 1991), este método não
paramétrico oferece uma estimativa do número de espécies que provavelmente ocorrem
^
S
18
na área, partindo do cálculo do número de espécies presentes em cada amostra e na
freqüência observada de espécies únicas, ou seja, aquelas que ocorrem somente em uma
determinada amostra. A estimativa de riqueza utilizando o método Jackknife (JACK 1)
é calculada através da equação:
k
n
n
sS
−
+=
1
^
onde
s é o número total de espécies observadas presente em n amostras, n o número
total de amostras e
k o número de espécies únicas. Foi construído um intervalo de
confiança de 95% para o estimador de riqueza de espécies para testar se havia diferença
significativa entre a riqueza de espécies vocalizando em cada sítio reprodutivo.
Com o dados obtidos sobre a riqueza de espécies observada (Sobs), foi calculada
a curva de acumulação de espécies ou curva do coletor a partir da média de 100
aleatorizações, relacionando o número de espécies acumuladas com o número de dias
no campo.
Para avaliar a similaridade entre as espécies que utilizaram diferentes sítios de
vocalização, foi feita uma análise utilizando o Coeficiente de similaridade de Sorensen,
um coeficiente de similaridade binário utilizado para dados de presença ou ausência de
espécies em uma comunidade, expresso pela seguinte equação:
cba
a
s
s
++
=
2
2
onde
a é o número de espécies no sítio A e no sítio B, b o número de espécies no sítio
B, mas ausentes no sítio A e
c o número de espécies no sítio A mas ausentes no sítio B
(K
REBS, 1999, MAGURRAN, 2004). Após este procedimento foi realizada uma análise de
agrupamento para estabelecer matematicamente as semelhanças entre as guildas
estabelecidas através do método de encadeamento médio ou UPGMA (Unweighted
Pair-Group Method using arithmetic Average), uma média aritmética de similaridade
entre amostras e todos os membros do agrupamento (K
REBS, 1999), seguida de distância
Euclidiana para o agrupamento.
19
O coeficiente de correlação de Spearman foi utilizado para verificar se houve
relação entre o número de espécies vocalizando e a profundidade, o hidroperíodo, a
estrutura da vegetação dos corpos d’água, a pluviometria, a temperatura e a umidade
relativa do ar, sendo considerados significativos os valores de
P < 0,05 (ZAR, 2003).
Este coeficiente é uma medida da intensidade de associação existente entre duas
variáveis quantitativas que não apresentam uma distribuição normal e
homocedasticidade. Este coeficiente de correlação, indicado por
r
s
, é calculado usando a
seguinte equação:
nn
d
r
s
−
−=
∑
3
2
6
1
onde
n é o número de pares de valores e d é a diferença entre os postos determinados
para cada variável (Z
AR, 2003). O teste de correlação de Spearman foi realizado a partir
do número de indivíduos vocalizando ao invés de classes.
O índice de sobreposição de nicho utilizado para medir o nível de sobreposição
para os sítios de vocalização, refúgio, período e turno de vocalização usados pelos
anuros, foi calculado utilizando o Índice de P
IANKA (1973), uma medida simétrica de
sobreposição de nicho que varia de zero, indicando ausência de sobreposição, a um,
indicando sobreposição total, e é calculado usando a seguinte equação:
∑
∑
=
n
i
ikij
n
i
ikij
jk
PP
PP
O
22
Onde P
ij
é a proporção do recurso i utilizado pela espécie j, P
ik
é a proporção do
recurso
i utilizado pela espécie k e n é o total de recursos utilizados (PIANKA, 1973).
A amplitude de nicho para os sítios de vocalização, refúgio e período de
vocalização usados pelos anuros foi calculada através do Índice de Levins, expresso
pela seguinte equação:
∑
=
P
j
B
2
1
20
onde P
j
é a proporção de indivíduos encontrados utilizando o recurso j (KREBS, 1999).
Quanto ao turno de vocalização, a diversidade de espécies nos diferentes
horários foi determinada utilizando o Índice de Eqüitabilidade Relativa proposto por
C
ARDOSO & MARTINS (1987). Este método é uma variante da equação de Shannon-
Wiener, relacionando-a com o número de espécies em atividade de vocalização no
período estudado e que foi calculado para cada horário. A eqüitabilidade relativa,
indicado por Er, é calculada usando a seguinte equação:
N
Er
n
i
i
i
p
P
log
log
2
2
∑
=
onde P
i
é a proporção de indivíduos da espécie i entre o total de indivíduos vocalizando,
N é o número máximo de espécies vocalizando durante todo o turno de vocalização,
com P
i
> 0, i = 1, 2, 3,..., n e N > 0 e N ≠ 1.
Foram utilizados três programas para trabalhar os dados obtidos: o programa
STATSOFT (1999), para os cálculos de correlação de Spearman, e a análise de
agrupamento, o EstimateS versão 6.0b1 (C
OLWELL, 2000), foi utilizado para a
construção da curva de acumulação de espécies, e o programa Ecological Metodology,
para o cálculo de riqueza de espécies “Jackknife” e coeficiente de similaridade de
Sorensen.
21
5 – RESULTADOS
5.1 COMPOSIÇÃO DA ANUROFAUNA
Em 17 campanhas, totalizando 875 horas-homens de procura, foram coletados
exemplares de 16 espécies de anfíbios anuros, distribuídas em 11 gêneros, pertencentes
a 5 famílias (Bufonidae, 2; Hylidae, 5; Leptodactylidae, 8; Microhylidae, 1), (ver lista
sistemática e Figura 3). A curva de acumulação de espécies, que relacionou o número de
espécies acumuladas, ou seja, a riqueza observada com o número de dias no campo,
através de 100 aleatorizações realizadas, resultou em uma curva apontando um número
crescente de espécies registradas ao longo dos dias de coleta atingindo praticamente um
platô e apresentou uma tendência a estabilização, quando o desvio padrão foi igual a
zero, em um total de 40 amostras, indicando que, teoricamente, todas as espécies que
utilizaram as lagoas e poças temporárias na área estudada foram possivelmente
registradas através do método utilizado (Figura 4). Reforçando esta avaliação para a
área estudada, foi estimada através do método Jackknife (JACK 1) uma riqueza de 17 (±
1) espécies de anfíbios anuros com amplitude de 5 a 17 espécies. Não foi registradas
espécies endêmicas, relictuais ou ameaçadas de extinção nas áreas pertencentes à
Fazenda Olho D’água e a EESJC.
L
ISTA SISTEMÁTICA DOS ANFÍBIOS ANUROS REGISTRADOS NAS ÁREAS PERTENCENTES À
FAZENDA OLHO D’ÁGUA E A ESTAÇÃO EXPERIMENTAL DE SÃO JOÃO DO CARIRI
(EESJC), PARAÍBA, NO PERÍODO DE JANEIRO DE 2004 A AGOSTO DE 2005
Ordem Anura
Superfamília Hyloidea Gray, 1825
Família Bufonidae Gray, 1825
Grupo
Bufo granulosus
Bufo granulosus (Spix, 1824)
Grupo Bufo marinus
Bufo jimi Stevaux, 2002
Familia Hylidae Gray, 1825
Subfamília Hylinae Gray, 1815
22
Corythomantis greeningi Boulenger, 1896
Hypsiboas raniceps (Cope, 1862)
Scinax x-signatus (Spix, 1824)
Trachycephalus atlas Bokermann, 1966
Subfamília Phyllomedusinae
Phyllomedusa aff. hypochondrialis (Daudin, 1800)
Família Leptodactylidae Werner, 1896
Subfamília Ceratophryninae Tschudi, 1838
Proceratophrys cristiceps (Müller, 1884)
Subfamília Leptodactylinae Werner, 1896
Pleurodema diplolistris (Peters, 1870)
Grupo
Leptodactylus fuscus
Leptodactylus caatingae Heyer & Juncá, 2003
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)
Leptodactylus troglodytes (Lutz, 1926)
Grupo
Leptodactylus ocellatus
Leptodactylus cf. ocellatus (Linnaeus, 1758)
Grupo
Physalaemus cuvieri
Physalaemus cicada Bokermann, 1966
Physalaemus kroyeri (Reinhardt & Lütken, 1862)
Superfamília Ranoidea Rafinesque, 1815
Família Microhylidae Noble, 1931
Subfamília Microhylinae Noble, 1931
Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885)
23
Figura 3. Espécies registradas na área estudada durante o período de janeiro de 2004 a agosto
de 2005. A) Bufo granulosus; B) Bufo jimi; C) Corythomantis greeningi; D) Hypsiboas
raniceps; E) Scinax x-signatus; F) Trachycephalus atlas; G) Phyllomedusa aff. hypochondrialis;
H) Proceratophrys cristiceps; I) Pleurodema diplolistris; J) Leptodactylus caatingae; K)
Leptodactylus fuscus; L) Leptodactylus troglodytes; M) Leptodactylus cf. ocellatus; N)
Physalaemus cicada; O) Physalaemus kroyeri; P) Dermatonotus muelleri. Fotos: Cláudio
Sampaio.
24
Figura 4. Curva de acumulação de espécies, calculada com dados de riqueza observada (Sobs)
A família Leptodactylidae foi a que apresentou a maior riqueza observada de
espécie
Número de dias de coleta
Número de espécies acumuladas
0
2
4
6
8
10
12
14
16
135791113151719212325272931333537394143
entre janeiro de 2004 a agosto de 2005. Cada ponto expressa a média de 100 pontos gerados
pelo simulador EstimateS versão 6.0 b1 e as barras indicam o desvio padrão calculado para cada
ponto.
s, cerca de 50%, do total registrado para a área estudada, seguida da família
Hylidae com 31,3%. Quanto à abundância relativa, a espécie
Pleurodema diplolistris foi
a mais abundante na região, correspondendo a 17% do total de espécimes coletados,
seguida de
Physalaemus cicada com 15% e Bufo granulosus com 14,3% (Figura 5).
Comparando a abundância relativa de espécimes coletados por família em cada sítio
reprodutivo durante o período chuvoso como também no período seco, nos dois anos de
estudo, observou-se que a família Leptodactylidae mostrou-se ser a mais abundante em
quase todos os sítios reprodutivos, com exceção de dois sítios durante o período de
2004, um na estação chuvosa (Sítio V) e um outro na estação seca (Sítio I), e três sítio
(Sítio IV, VII e VIII) no período seco de 2005 (Figura 6).
25
igura 5. Distribuição da abundância relativa das espécies de anuros registradas durante o
Freqüência relativa (%)
Pd Pc Bg Lc Sx Pk Ph Lo Lt Bj Cg Lf Pcr Dm Ta Hr
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
17,0%
15,0%
14,3%
8,4%
8,1% 8,1%
7,0%
6,8%
4,0%
3,3%
2,5%
2,0%
1,4% 1,4%
0,4%
0,2%
20
F
período entre janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto
de 2005 (precipitação anual de 610 mm). Pd = Pleurodema diplolistris, Pc = Physalaemus
cicada, Bg = Bufo granulosus, Lc = Leptodactylus caatingae, Sx = Scinax x-signatus, Pk =
Physalaemus kroyeri, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Lo = Leptodactylus cf.
ocellatus, Lt = Leptodactylus troglodytes, Bj = Bufo jimi, Cg = Corythomantis greeningi, Lf =
Leptodactylus fuscus, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri, Ta =
Trachycephalus atlas, Hr = Hypsiboas raniceps.
26
Leptodactylidae
Hylidae
Bufonidae
Microhylidae
2004
a) Período chuvoso Período seco
Freqüência numérica (%
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8
Leptodactylidae
Hylidae
Bufonidae
Microhylidae
2005
b) Período chuvoso Período seco
Freqüência numérica (%
)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8
)
Figura 6. Distribuição da abundância relativa das famílias de anuros registradas nos diferentes
A análise de similaridade realizada utilizando a riqueza observada de espécies
sítios reprodutivos durante os períodos de chuva e seca entre janeiro a dezembro de 2004
(precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual de 610 mm).
entre a área de estudo com outras localidades no Brasil, revelou que a anurofauna
estudada apresntou uma maior similaridade com a composição de espécies das áreas
localizadas nos municípios de Cabaceiras, Maturéia e São José do Bonfim, todas
situadas no Bioma Caatinga no Estado da Paraíba (Tabela 1 e Figura 7).
27
Tabela 1. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de área proposto por Duellman (1990), entre as faunas de anuros
encontradas em 12 localidades do Brasil. SJC: São João do Cariri/ PB; CAB: Cabaceiras/PB; MAT: Maturéia/PB; SJB: São José do Bonfim/PB; SLI: Sta
Luzia do Itanhyn/SE; PEI: Parque Estadual de Intervales/SP; BOT: Botucatu/SP; RIB: Ribeirão Branco/SP; BEL: Belém/PA; MAN: Manaus/AM; ITI:
Itirapina/SP; RIM: Rio Manso/MT.
SJC CAB MAT SJB SLI PEI BOT RIB BEL MAN ITI RIM
SJC
1,00
CAB
1,00
1,00
MAT
1,00 1,00 1,00
SJB
1,00 1,00 1,00 1,00
SLI
0,56 0,44 0,19 0,25 1,00
PEI
0,07 0,06 0,08 0,12 0,11 1,00
BOT
0,06 0,12 0,17 0,23 0,40 0,31 1,00
RIB
0,06 0,10 0,08 0,12 0,14 1,00 0,21 1,00
BEL
0,13 0,1 0,04 0,13 0,08 0,05 0,04 0,08 1,00
MAN
0,0 0,0 0,0 0,06 0,15 0,03 0,04 0,05 0,44 1,00
ITI
0,05 0,15 0,20 0,32 0,27 0,21 0,48 0,22 0,07 0,10 1,00
RIM
0,17 0,15 0,18 0,40 0,23 0,10 0,41 0,11 0,26 0,12 0,62 1,00
28
RIB
PEI
MAN
BEL
RIM
ITI
BOT
SLI
SJB
MAT
CAB
SJC
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
Figura 7. Análise de agrupamento (UPGMA e distância euclidiana) entre as faunas de anuros
encontradas em 12 localidades do Brasil. SJC: São João do Cariri/PB; CAB: Cabaceiras/PB;
MAT: Maturéia/PB; SJB: São José do Bonfim/PB; SLI: Sta Luzia do Itanhyn/SE; PEI: Parque
Estadual de Intervales/SP; BOT: Botucatu/SP; RIB: Ribeirão Branco/SP; BEL: Belém/PA;
MAN: Manaus/AM; ITI: Itirapina/SP; RIM: Rio Manso/MT.
5.2 USO DO HABITAT
5.2.1 UTILIZAÇÃO DOS SÍTIOS DE REPRODUÇÃO
Foram registrados oito diferentes corpos d’água utilizados pela anurofauna da
área estudada como sítios de reprodução, sendo seis localizados na Fazenda Olho
D’água e dois na área correspondendo a EESJC. Estes ambientes aquáticos temporários
surgem como resultados das precipitações durante o período de fortes chuvas na região,
podendo apresentar uma profundidade variando entre 20 e 80 cm e acumular água por
um período de um a seis meses (Tabela 2). Os ambientes aquáticos temporários
29
utilizados como sítios de reprodução pela anurofauna na área estudada durante o
período de janeiro de 2004 a agosto de 2005 foram:
• F
AZENDA OLHO D’ÁGUA
Sítio 1: lagoa temporária (lat. 7
o
22’53’’S, long. 36
o
31’50’’W) com um tamanho
máximo de 50 X 35 m, profundidade máxima de 62 cm e temperatura da água variando
entre 21
o
e 30
o
C (Figura 8A e B). O fundo desta lagoa possui um solo argiloso com
muitas rochas associadas e afloramentos rochosos na sua margem direita. A vegetação
do entorno e do centro da lagoa inclui plantas de porte arbóreo, com altura estimada de
9 m, arbustivo, com altura de 3 m, e plantas emergentes e de porte herbáceo como
Cyperaceae e Poaceae, além de cactáceas e bromeliáceas, não foram observadas a
presença de plantas flutuantes nas bordas e no meio da lagoa (Tabela 3). Durante o
período de 2004, este sítio reprodutivo acumulou água por um período de tempo de 3
meses seguidos, atingindo uma profundidade de 62 cm (Tabela 2). A riqueza de
espécies observada foi de 10 espécies, sendo que 8 vocalizaram (Tabela 4). Para este
sítio, durante este ano, foi estimada uma riqueza de 10,9 (± 1) espécies de anfíbios
anuros, com 8,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de
16,21% do total de indivíduos coletados em todos os sítios (Figura 6a). No período
entre janeiro a agosto de 2005, este corpo d’água também teve uma duração de 3 meses,
mas acumulou menos água se comparado com o ano anterior, atingindo uma
profundidade máxima de apenas 30 cm (Tabela 2). A riqueza observada neste sítio em
2005 foi de 10 espécies, sendo que 9 vocalizaram durante este período (Tabela 5). Foi
estimada uma riqueza de 13 (± 2) espécies de anfíbios anuros, com 13 (± 2,7) espécies
vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de 12,8% do total de indivíduos
coletados em todos os sítios (Figura 6b).
Sítio 2: lagoa temporária (lat. 07
o
22’52’’S, long. 36
o
31’51’’W) com um tamanho
máximo de 60 X 50 m, com profundidade máxima de 56 cm e temperatura da água
variando entre 25
o
e 32
o
C (Figura 8C e D). O Fundo desta lagoa possui um solo rico em
cascalho, com poucas rochas. As margens e o centro deste reservatório possuem uma
vegetação com uma única espécie de porte arbóreo, conhecida popularmente como
algaroba (
Prosopis juliflora), uma espécie introduzida, podendo atingir uma altura de 9
m. As cactáceas e as espécies de porte arbustivo, com altura máxima de 2 m,
30
encontram-se principalmente no entorno da lagoa, sendo comum as espécies da família
Euphorbiaceae, e os membros das famílias Cyperaceae e Poaceae são as principias
plantas emergentes do local (Tabela 3). Semelhante ao sítio I, não foi observado a
presença de plantas flutuantes nas bordas e no meio do corpo d’água. No ano de 2004,
este sítio reprodutivo apresentou um hidroperíodo semelhante ao sítio I, acumulando
água por um período de 3 meses seguidos, atingindo uma profundidade máxima de 70
cm (Tabela 2). A riqueza observada foi de 8 espécies, sendo que 7 vocalizaram durante
o período chuvoso (Tabela 4), a riqueza estimada foi de 9 (± 1) espécies de anuros, com
7,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e a abundância relativa foi de 8,8% do total
de indivíduos coletados (Figura 6a). No período entre janeiro a agosto de 2005, este
corpo d’água teve uma duração de 4 meses, mas acumulou menos água se comparado
com o ano anterior, atingindo uma profundidade máxima de apenas 40 cm (Tabela 2). A
riqueza observada neste sítio em 2005 foi de 10 espécies, sendo que 8 vocalizaram
durante este período (Tabela 5). Foi estimada uma riqueza de 13,0 (± 1,8) espécies de
anfíbios anuros, com 11,9 (± 2,6) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância
relativa de 14,4% do total de indivíduos coletados (Figura 6b).
Sítio 3: poça temporária (lat. 07
o
22’51’’S, long. 36
o
31’51’’W) localizada próxima do
sítio 2, com tamanho de 5 X 3 m, profundidade máxima de 20 cm e temperatura da água
variando entre 23
o
e 33,5
o
C (Figura 8E e F). Este pequeno corpo d’água possui um solo
pouco argiloso, com cascalho e nenhuma rocha, possui pouca vegetação nas margens e
no centro, sendo representada por apenas dez árvores da espécie
Prosopis juliflora e
algumas plantas emergentes (Tabela 3). Durante o ano de 2004, o seu hidroperíodo,
quando comparado com os outros sítios, foi o mais curto com apenas 1 mês e uma
profundidade máxima de 20 cm durante a estação chuvosa (Tabela 2). No decorrer
destes período, a riqueza observada foi de 3 espécies, sendo que todas se encontravam
vocalizando (Tabela 4), a riqueza estimada foi de 4 (± 0,9) espécies de anfíbios anuros,
com 3,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de 2,2% do
total de indivíduos coletados (Figura 6a). Entre janeiro e agosto de 2005, este corpo
d’água apresentou um hidroperíodo semelhante ao ano anterior, com 1 mês de duração,
contudo acumulou menos água atingindo uma profundidade máxima de 15 cm (Tabela
2). Neste período, a riqueza observada foi de 4 espécies com todas elas vocalizando
(Tabela 5), a riqueza foi estimada em 5 (± 1,3) espécies de anfíbios anuros, com 4,9 (±
0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e a abundância relativa de 1,9% (Figura 6b). Neste
31
sítio reprodutivo, foi observado aproximadamente 30 girinos mortos por dessecação em
suas margens após as primeiras chuvas do ano de 2004 e também de 2005.
Sítio 4: lagoa temporária (lat. 07
o
22’50’’S, long. 36
o
31’49’’W), com tamanho de 150 X
83 m, profundidade máxima de 70 cm e temperatura da água variando entre 24
o
e 30
o
C
(Figura 8G e H). O solo que constitui o fundo desta lagoa é bastante argiloso,
apresentando trechos rico em cascalho, areia e rochas e na sua margem esquerda
encontra-se um afloramento rochoso com rochas espalhadas e amontoadas uma nas
outras. A vegetação do entorno e do centro da lagoa é constituída por espécies de porte
arbóreo das famílias Caesalpiniaceae, Mimosaceae e Apocinaceae, com altura estimada
de no máximo 10 m. Plantas de porte arbustivo, com altura de 3 m, sendo as mais
abundantes as espécies da família Euphorbiaceae como
Croton sp, Jatropha ribifolia e
Cnidoscolus urens e plantas emergentes com porte herbáceo das famílias Juncaceae,
Cyperaceae e Poaceae, juntamente com plantas flutuantes da família Nymphaeaceae são
abundantes nas bordas e no meio da lagoa. Próximo às margens encontram-se touceiras
de Bromeliaceae e Cactaceae (Tabela 3). Durante o ano de 2004, este sítio reprodutivo
apresentou um hidroperíodo de 6 meses, atingindo uma profundidade máxima de 70 cm
(Tabela 2) e uma riqueza observada de 12 espécies com 10 vocalizando (Tabela 4). Foi
estimada uma riqueza de 13 (± 0,9) espécies de anuros, com 10,9 (± 0,92) espécies
vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de 22,1% do total de indivíduos
coletados na área de estudo (Figura 6a) Entre janeiro e agosto de 2005, este corpo
d’água apresentou um hidroperíodo menor que o ano anterior, com 4 meses de duração,
atingindo uma profundidade máxima de 60 cm (Tabela 2). A riqueza observada, neste
período, foi de 13 espécies com 12 vocalizando (Tabela 5), a riqueza foi estimada em
16,0 (± 3) espécies de anfíbios anuros, com 14,8 (± 3) vocalizando (Figura 9) e a
abundância relativa de 24,8% (Figura 6b).
Sítio 5: Pequeno riacho temporário (lat. 07
o
22’50’’S, long. 36
o
31’50’’W) que, durante
as primeiras chuvas, encontra-se cheio por um tempo de 12 h e após este período
formam-se quatro poças temporárias com tamanhos variando entre 3 X 0,6 m e 12 X
1,5m e profundidades entre 15 a 50 cm (Figura 8I e J). O solo é bastante pedregoso e
arenoso com afloramentos rochosos em alguns trechos de suas margens. A vegetação
das margens deste riacho apresenta espécies de porte arbóreo, da família Mimosaceae e
Apocinaceae, com altura estimada de 9m, arbustivo, da família Euphorbiaceae, com
32
altura de 3 m, e touceiras de Bromeliaceae (Tabela 3). Em 2004, as poças que se
formaram neste sítio reprodutivo apresentaram um hidroperíodo curto com uma poça
maior durando 2 meses e atingindo uma profundidade máxima de 50 cm (Tabela 2). A
riqueza observada foi de 4 espécies, com 3 vocalizando (Tabela 4), uma riqueza
estimada de 6 (± 0,9) espécies com 4,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma
abundância relativa de 5,8% do total de indivíduos coletados na área de estudo (Figura
6a). No período entre janeiro a agosto de 2005, este corpo d’água também apresentou
um hidroperíodo de 2 meses de duração, atingindo uma profundidade máxima de 50 cm
(Tabela 2). A riqueza observada foi de 6 espécies, com 5 delas vocalizando (Tabela 5), a
riqueza foi estimada em 9 (± 2) espécies de anuros com 6,8 (± 3) vocalizando (Figura 9)
e a abundância relativa de 8,6% (Figura 6b).
Sítio 6: Lagoa temporária (lat. 07
o
22’49’’S, long. 36
o
31’46’’W), com tamanho de 177 X
70 m, com profundidade máxima de 80 cm e temperatura da água variando entre 28
o
e
31
o
C (Figura 8K e L). O solo do fundo desta lagoa é bastante argiloso, apresentando
trechos ricos em cascalho e rochas e na sua margem esquerda encontra-se um
afloramento rochoso. A vegetação do entorno e do centro da lagoa é constituída por
espécies de porte arbóreo das famílias Caesalpiniaceae e Mimosaceae, com altura
estimada de no máximo 10 m, plantas de porte arbustivo, com altura de 3 m, sendo as
mais representantes as espécies da família Euphorbiaceae como
Croton sonderianus,
Cnidoscolus urens e Jatropha ribifolia, plantas emergentes e de porte herbáceo das
famílias Juncaceae, Cyperaceae, Poaceae e plantas flutuantes da família Nymphaeaceae
são abundantes nas bordas e no meio da lagoa. Próximo às margens e no interior da
lagoa encontra-se touceiras de Bromeliaceae e Cactaceae (Tabela 3). Durante o ano de
2004, este sítio reprodutivo apresentou um hidroperíodo de 5 meses, atingindo uma
profundidade máxima de 80 cm (Tabela 2) e uma riqueza observada de 12 espécies com
11 vocalizando (Tabela 4). Foi estimada uma riqueza de 15 (± 1,3) espécies de anuros
com 10,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de 22,1%
do total de indivíduos coletados na área estudada (Figura 6a). No período entre janeiro a
agosto de 2005, este corpo d’água apresentou um hidroperíodo semelhante ao ano
anterior, com 5 meses de duração, atingindo uma profundidade máxima de 60 cm
(Tabela 2). A riqueza observada, neste período, foi de 12 espécies com 11 vocalizando
(Tabela 5), a riqueza foi estimada em 16 (± 3) espécies com 15,8 (± 3) vocalizando
(Figura 9) e a abundância relativa de 20,9% (Figura 6b).
33
• ÁREA PERTENCENTE A EESJC
Sítio 7: reservatório artificial de água formado a partir da escavação de uma antiga
pedreira localizada em um afloramento rochoso (lat. 07
o
22’45’’S, long. 36
o
31’50’’W),
Possui um tamanho de 12 X 4,5 m, profundidade máxima de 48 cm, temperatura da
água entre 27
o
e 32
o
C e fundo formado exclusivamente por rochas (Figura 8M e N). As
suas margens possuem pouca vegetação com um predomínio de cactáceas, algumas
espécies de porte arbustivo, como
Cnidoscolus urens, duas de porte arbóreo, como
Dioclea grandiflora e Portulaca pilosa, Bromeliaceae e Nymphaeaceae nas bordas e no
meio (Tabela 3). Em 2004, apresentou um hidroperíodo de seis meses, atingindo uma
profundidade máxima de 48 cm (Tabela 2) e uma riqueza observada de 7 espécies com
5 vocalizando (Tabela 4). Foi estimada uma riqueza de 9,8 (± 1,5) espécies de anuros
com 6,8 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de 5,8% do
total de indivíduos coletados (Figura 6a). Entre janeiro e agosto de 2005, este corpo
d’água apresentou um hidroperíodo de 5 meses de duração, atingindo uma profundidade
máxima de 35 cm (Tabela 2). A riqueza observada, neste período, foi de 10 espécies
com 8 vocalizando (Tabela 5), a riqueza foi estimada em 14 (± 1,8) espécies (amplitude
de 5 a 17 espécies) com 9,8 (± 1,5) vocalizando (Figura 9) e a abundância relativa de
8,0% (Figura 6b).
Sítio 8: lagoa temporária localizada próxima ao o sítio 7 (lat. 07
o
22’44’’S, long.
36
o
31’50’’W), com tamanho de 100 X 40 m, profundidade máxima de 70 cm e
temperatura da água entre 25
o
e 32
o
C (Figura 8O e P). O solo do fundo desta lagoa é
bastante argiloso, apresentando trechos pedregosos e ricos em cascalho e na sua
margem esquerda encontra-se um afloramento rochoso. A vegetação do entorno e do
centro da lagoa é constituída por espécies de porte arbóreo das famílias Caesalpiniaceae
e Mimosaceae, com altura estimada de no máximo 9 m, plantas de porte arbustivo, com
altura de 3 m, sendo as mais abundantes as espécies da família Euphorbiaceae como
Croton sonderianus e Jatropha ribifolia, plantas emergentes e de porte herbáceo das
famílias Juncaceae, Cyperaceae e Poaceae, plantas flutuantes da família Nymphaeaceae
nas bordas e no meio da lagoa. Próximo às margens e no interior da lagoa encontra-se
touceiras de Bromeliaceae e Cactaceae (Tabela 3). Durante o ano de 2004, este sítio
reprodutivo apresentou um hidroperíodo de 3 meses, atingindo uma profundidade
máxima de 70 cm (Tabela 2) e uma riqueza observada de 8 espécies com todas
34
vocalizando (Tabela 4). Foi estimada, neste período, uma riqueza de 9,9 (± 1,8) espécies
de anuros com 9,9 (± 0,9) espécies vocalizando (Figura 9) e uma abundância relativa de
8,8% do total de indivíduos coletados (Figura 6a). Entre janeiro e agosto de 2005, este
corpo d’água apresentou um hidroperíodo de 3 meses de duração, atingindo uma
profundidade máxima de 40 cm (Tabela 2). A riqueza observada, neste período, foi de 9
espécies com 8 vocalizando (Tabela 5), a riqueza foi estimada em 10 (± 1,3) espécies
com 10 (± 1) vocalizando (Figura 9) e a abundância relativa de 11,2% (Figura 6b).
35
Figura 8. Corpos d’água temporários utilizados como sítios reprodutivos pela anurofauna. Sítio
1 durante o período chuvoso (A) e durante o período de estiagem (B); Sítio 2 durante o período
chuvoso (C) e durante o período de estiagem (D); Sítio 3 durante o período chuvoso (E) e
durante o período de estiagem (F); Sítio 4 durante o período chuvoso (G) e durante o período de
estiagem (H); Sítio 5 durante as primeiras chuvas (I) e Poças que se formam após as primeiras
chuvas (J); Sítio 6 durante o período chuvoso (K) e durante o período de estiagem (L); Sítio 7
durante o período chuvoso (M) e durante o período de estiagem (N); Sítio 8 durante o período
chuvoso (O) e durante o período de estiagem (P). Fotos do autor.
36
Figura 8. (Continuação).
37
Tabela 2. Profundidade dos sítios de reprodução durante os meses de janeiro a dezembro de
2004 (precipitação anual de747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual de 610
mm), indicando a profundidade mensal, onde
x
é a profundidade média e DP o desvio padrão.
O símbolo asterisco (∗) indica meses não amostrados.
2004
Sítios J F M A M J
J∗
A
S∗
O
N∗
D
x
DP
S4
70 70 40 30 15 6 - 0 - 0 - 0 38,0
± 27,0
S6
30 80 37 30 10 0 - 0 - 0 - 0 31,2
± 27,7
S2
60 70 40 0 0 0 - 0 - 0 - 0 28,3
± 32,5
S8
50 70 26 0 0 0 - 0 - 0 - 0 24,3
± 30,0
S1 50 62 30 0 0 0 - 0 - 0 - 0 23,6
± 27,8
S7
30 48 37 16 8 7 - 0 - 0 - 0 22,5
± 12,5
S5
40 50 0 0 0 0 - 0 - 0 - 0 15,0
± 23,4
S3
20 0 0 0 0 0 - 0 - 0 - 0 3,3
± 8,0
2005
Sítios J F M A M J
J∗
A
S∗ O∗ N∗ D∗
x
DP
S4
0 0 50 40 50 60 - 10 - - - - 35,0
± 24,0
S6
0 30 40 10 30 60 - 0 - - - - 28,3
± 21,3
S7
0 20 30 20 30 35 - 20 - - - - 25,0
± 6,7
S2
0 10 40 0 30 35 - 0 - - - - 19,2
± 18,0
S8
0 0 30 0 30 40 - 0 - - - - 16,6
± 18,6
S5
0 0 30 0 0 50 - 0 - - - - 13,3
± 21,6
S1 0 0 30 0 10 20 - 0 - - - - 10,0
± 12,6
S3
0 0 15 0 0 5 - 0 - - - - 3,3
± 6,0
38
Tabela 3. Distribuição das espécies de vegetais encontrados nos sítios reprodutivos localizados
na área da Fazenda Olho D’água e da EESJC.
Espécies S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8
Anacardiaceae
Spondias tuberosa Arr. Cam X
Apocynaceae
Aspidosperma pyrifolium Mart. X X X X X X
Bromeliaceae
Bromelia laciniosa Mart. ex Schult X X X X X X
Cactacae
Opuntia palmadora Britton & Rose X X X X X X X
Mellocactus zehntneri (Britton & Rose) Luetzelb X X X X X X
Pilosocereus gounellei (Weber) Byles & Rowley X X X X X X X
Caesalpiniaceae
Caesalpinia pyramidalis Tul. var. X X X
Dioclea grandiflora Mart.ex Benth. X X X X
Cyperaceae
Cyperus sp X X X X X X
Euphorbiaceae
Cnidoscolus urens (L.) Muell. Arg X X X
Croton sonderianus Müll. Arg. X X
Jatropha ribifolia Baill X X X X X X
Juncaceae (1 espécie)
X X X X
Nymphaeaceae
Nymphaea lasiophylla Mart. & Zucc X X X X
Mimosaceae
Mimosa tenuiflora (Willd) Poiret X X X X
Prosopis juliflora (S.W.) D.C. X X X X X X
Poaceae (1 espécie)
X X X X X X
Portulacaceae
Portulaca pilosa L. X X X X X
Número total de espécies 13 08 05 17 07 17 07 14
Durante o ano de 2004, foi observado, de acordo com os limites de confiança de
95%, que houve uma diferença significativa na riqueza estimada de espécies
vocalizando entre os sítios 1, 4, 6 e 8 com o sítio 5 e entre o sítio 3 com os demais
sítios, exceto com os sítios 5 e 7. Em 2005, houve uma diferença significativa na
riqueza estimada de espécies vocalizando entre o sítio 3 com os demais sítios, com
exceção do sítio 5. Dessa maneira, os sítios 1, 2, 4, 6, 7 e 8 apresentaram um número
significativamente maior de espécies vocalizando em relação aos sítios 3 e 5. Contudo,
comparando o mesmo sítio reprodutivo entre os anos de 2004 e 2005, observou-se que
não houve uma diferença significativa em relação à riqueza estimada de espécies
vocalizando (Figura 9).
39
2004 2005
Riqueza Estimada de Espécies Vocalizando
0
4
8
12
16
20
S3 S5 S7 S2 S1 S8 S6 S4 S 3 S 5 S 7 S 8 S 2 S 1 S 4 S 6
Figura 9. Estimativa de riqueza de espécies vocalizando nos diferentes sítios reprodutivos
calculada através do método Jackknife (limite de confiança de 95%) em coletas realizadas no
período de janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de
2005 (precipitação anual de 610 mm). As barras verticais indicam o intervalo do limite de
confiança e a não sobreposição entre elas indica que houve uma diferença significa entre a
riqueza de espécies em cada sítio reprodutivo.
A maioria das espécies terrestres, cerca de 63,6% delas, e duas espécies
arborícolas, ocuparam um maior número de ambientes aquáticos temporários utilizados
como sítios de reprodução (Tabelas 4 e 5). Comparando os dois anos de estudo,
Pleurodema diplolistris, Leptodactylus cf. ocellatus, L. caatingae e Dermatonotus
muelleri
ocuparam um maior número de sítios reprodutivos em 2005 do que no ano
anterior, enquanto que o inverso foi observado para Corythomantis greeningi e
Proceratophrys cristiceps. Apenas duas espécies, Hypsiboas raniceps e Trachycephalus
atlas
ocuparam um único sítio reprodutivo durante o período de estudo.
40
Tabela 4. Distribuição das 15 espécies de anuros registradas nos sítios reprodutivos durante o
período de janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm). O número de machos
vocalizando para cada espécie foi estimado através de classes: I (1-2 indivíduos), II (3-5), III (6-
10), IV (11-20), V (21-50) e VI (> 50 indivíduos). A sigla NV (Não Vocalizou) indica a
presença da espécie, mas ela não vocalizou durante este período.
Espécies S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 N
o
de sítios
utilizados
Pleurodema diplolistris VI VI V V III V V 7
Phyllomedusa aff. hypochondrialis V V V I V III V 7
Physalaemus cicada
VI V IV VI VI NV V 7
Physalaemus kroyeri
VI V IV VI VI V 6
Scinax x-signatus
V V V V III V 6
Leptodactylus troglodytes
V IV V IV III 5
Leptodactylus fuscus
V IV V V III 5
Bufo granulosus
NV NV III NV NV 5
Leptodactylus caatingae
V V III 3
Proceratophrys cristiceps
III III III 3
Leptodactylus cf. ocellatus NV III II 3
Corythomantis greeningi
III IV II 3
Bufo jimi
NV NV NV 3
Hypsiboas raniceps
I 1
Dermatonotus muelleri
II 1
Total de espécies 10 8 3 12 5 12 7 8
Total de espécies vocalizando 8 7 3 10 4 11 5 8
41
Tabela 5. Distribuição das 15 espécies de anuros registradas nos sítios reprodutivos durante o
período de janeiro a agosto de 2005 (precipitação anual 610 mm). O número de machos
vocalizando para cada espécie foi estimado através de classes: I (1-2 indivíduos), II (3-5), III (6-
10), IV (11-20), V (21-50) e VI (> 50 indivíduos). A sigla NV (Não Vocalizou) indica a
presença da espécie, mas ela não vocalizou durante este período.
Espécies S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 N
o
de sítios
utilizados
Pleurodema diplolistris VI III III V III V II V 8
Physalaemus cicada
VI V IV V I V III V 8
Phyllomedusa aff. hypochondrialis III III V I V III V 7
Physalaemus kroyeri VI V II V V V 6
Scinax x-signatus
III III V V III V 6
Bufo granulosus
II IV IV IV NV NV NV 6
Leptodactylus cf. ocellatus NV NV III III II NV 6
Leptodactylus troglodytes
II I III II III III 6
Leptodactylus fuscus
V III III III III 5
Leptodactylus caatingae
I I IV III 4
Dermatonotus muelleri
V V II 3
Bufo jimi
NV NV NV 3
Proceratophrys cristiceps
III II 2
Corythomantis greeningi
III II 2
Trachycephalus atlas II 1
Total de espécies 10 10 4 13 6 12 10 9
Total de espécies vocalizando 9 8 4 12 5 11 8 8
Quanto à abundância relativa das famílias de anuros nos sítios de reprodução
durante as estações chuvosa e seca, observou-se um número bem maior de indivíduos
em atividade no período chuvoso, o que correspondeu ao seis primeiros meses em 2004
e os cinco primeiros meses de 2005. As poças temporárias nos quais foram registrados
um maior número de indivíduos foram aquelas que acumularam mais água e
conseqüentemente duraram mais tempo.
O número de espécies em atividade de vocalização em cada sítio reprodutivo foi
influenciado pela profundidade mensal, pelo hidroperíodo e pela estrutura da vegetação
dos sítios de reprodução. A análise de correlação de Spearman mostrou uma correlação
significativa entre o número de espécies vocalizando e a profundidade total (
r
s
= 0,99; p
42
= 0,001; n = 12) e o hidroperíodo (r
s
= 0,67; p = 0,004; n = 16), e entre o número de
espécies vocalizando e a estrutura da vegetação do entorno e do interior dos corpos d’
água (
r
s
= 0,82; p = 0,01; n = 8), indicando que quanto maior for a profundidade da poça
temporária, permitindo um hidroperíodo mais longo, e quanto mais diversificada for a
vegetação das margens e do interior do corpo d’ água, maior será o número de espécies
vocalizando no sítio reprodutivo. A análise de similaridade entre os sítios reprodutivos
revelou que poças estruturalmente semelhantes tendem a apresentar uma semelhança na
composição de espécies de anuros que utilizam estes corpos d’água para a reprodução
(Tabela 6 e Figura 10).
Tabela 6. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de
Sorensen, para as faunas de anuros, riqueza da vegetação e hidroperíodo entre os oito corpos
d’água utilizados como sítios de reprodução pela anurofauna na área estudada .
Fauna de Anuro
Sítio 1 Sítio 2 Sítio 3 Sítio 4 Sítio 5 Sítio 6 Sítio 7 Sítio 8
Sítio 1
1,00
Sítio 2
0,90 1,00
Sítio 3
0,40 0,46 1,00
Sítio 4
0,88 0,83 0,35 1,00
Sítio 5
0,47 0,50 0,40 0,50 1,00
Sítio 6
0,88 0,86 0,35 0,92 0,60 1,00
Sítio 7
0,76 0,84 0,33 0,81 0,57 0,78 1,00
Sítio 8
0,85 0,84 0,50 0,78 0,26 0,78 0,66 1,00
Riqueza da Vegetação
Sítio 1 Sítio 2 Sítio 3 Sítio 4 Sítio 5 Sítio 6 Sítio 7 Sítio 8
Sítio 1
1,00
Sítio 2
0,66 1,00
Sítio 3
0,37 0,54 1,00
Sítio 4
0,60 0,66 0,42 1,00
Sítio 5
0,40 0,53 0,00 0,58 1,00
Sítio 6
0,60 0,66 0,42 1,00 0,58 1,00
Sítio 7
0,50 0,26 0,00 0,50 0,42 0,50 1,00
Sítio 8
0,74 0,63 0,3 0,83 0,66 0,83 0,57 1,00
Hidroperíodo
Sítio 1 Sítio 2 Sítio 3 Sítio 4 Sítio 5 Sítio 6 Sítio 7 Sítio 8
Sítio 1
1,00
Sítio 2
1,00 1,00
Sítio 3
0,00 0,00 1,00
Sítio 4
0,00 0,00 0,00 1,00
Sítio 5
0,00 0,00 0,00 0,00 1,00
Sítio 6
0,00 0,00 0,00 1,00 0,00 1,00
Sítio 7
0,00 0,00 0,00 1,00 0,00 1,00 1,00
Sítio 8
1,00 1,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 1,00
43
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2
S5
S3
S8
S7
S6
S4
S2
S1
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4
S3
S7
S5
S8
S6
S4
S2
S1
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
S7
S6
S4
S5
S3
S8
S2
S1
A
B
C
Figura 10. Análise de agrupamento (UPGMA e distância Euclidiana) entre as faunas de anuros
(a), riqueza da vegetação (b) e hidroperíodo (c) entre os oito corpos d’água utilizados como
sítios de reprodução pela anurofauna na área estudada durante o período entre janeiro a
dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (precipitação
anual de 610 mm).
44
5.2.2 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE
VOCALIZAÇÃO
Foi possível identificar 17 diferentes microhabitats utilizados como sítio de
vocalização pela anurofauna da área estudada. Estes locais consistiram de dois tipos
principais: sítios de vocalização terrestres (64,7%), formados por microhabitats com
solo úmido, encharcado, substrato de pedra, em abrigos, como tocas e fendas, ou
flutuando na superfície da água. Os sítios de vocalização arborícolas (35,3%), foram
formado por microhabitats localizados sobre plantas aquáticas ao nível da água,
arbustos e árvores (Tabela 7 e Figuras 16 a 19).
A grande maioria das espécies (78,5%) vocalizou em locais com o solo úmido
ou encharcado próximos às margens, sendo os leptodactilídeos
e os hilídeos os que
ocuparam um maior número de microhabitats como sítios de vocalização.
Leptodactylus
caatingae
foi a espécie que utilizou o maior número de microambientes para vocalizar,
perfazendo um total de 52%, sendo o maior número de machos vocalizando em fendas
no solo (Tabela 7).
Quanto à amplitude do sítio de vocalização dos anuros, um grande número de
espécies, cerca de 66,6%, apresentou um nicho amplo, sendo consideradas generalistas
quanto à utilização de microhabitats como sítio de vocalização (Tabela 7). As espécies
que apresentaram uma maior amplitude de sítios de vocalização foram
Corythomantis
greeningi
, Physalaemus kroyeri, P. cicada e Scinax x-signatus.
Houve uma elevada sobreposição quanto à utilização dos sítios de vocalização
pelas espécies estudadas (Tabela 8). Cerca de 28 (26,6%) das combinações possíveis de
pares de espécies que vocalizaram nos diferentes microhabitats registrados tiveram
elevada sobreposição. Dos quatro pares de espécies filogeneticamente próximas,
P.
cicada
e P. kroyeri, assim como L. fuscus e L. troglodytes, foram aquelas que
apresentaram os maiores valores de sobreposição (Tabela 8). No entanto, pares de
espécies não relacionadas apresentaram o mesmo ou maior grau de sobreposição.
45
Tabela 7. Proporção de indivíduos vocalizando para os diferentes microhabitas utilizados como sítios de vocalização. Fsa: fendas no solo contendo água;
Sma: solo úmido próximo à margem; Ms: membros submersos na água; Se: solo encharcado; Fa: flutuando na água; Ss: solo seco; Sr: sobre rochas; Fr: dentro
de fendas nas rochas; Fs: dentro de fendas no solo; Stc: sob troncos caídos no solo; Tm: touceiras de macambira ; Sm: sobre macrófitas; St: sobre troncos de
árvores; Va: vegetação arbórea marginal; Vai: vegetação arbórea interna; Ar: vegetação arbustiva marginal; Ari: vegetação arbustiva interna. Sx = Scinax x-
signatus, Pk = Physalaemus kroyeri, Cg = Corythomantis greeningi, Pc = Physalaemus cicada, Lt = Leptodactylus troglodytes, Ph = Phyllomedusa aff.
hypochondrialis, Bg = Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus fuscus, Lc = Leptodactylus caatingae, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Dm = Dermatonotus
muelleri, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Ta = Trachycephalus atlas Pd = Pleurodema diplolistris, Hr = Hypsiboas raniceps.
Terrestre Sobre a vegetação
Local encharcado ou na água Local seco, rochoso ou protegido Veg.aquática Veg. arbórea Veg.arbustiva
Espécies Fsa Sma Se Fa Ss Sr Fr Fs Stc Tm Sm St Va Vai Ar Ari Amplitude
de nicho
Sx
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,10 0,20 0,10 0,13 0,20 5,29
Pk
0,0
0,20 0,23 0,23 0,25 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,07 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 5,00
Cg
0,0 0,11 0,23 0,0 0,11 0,0 0,11 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,76
Pc
0,0 0,21 0,17 0,31 0,0 0,0 0,0 0,0 0,23 0,09 0,10 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,54
Lt
0,0 0,27 0,19 0,33 0,0 0,19 0,0 0,0 0,0 0,0 0,23 0,0 0,0 0,0
Ms
0,25
0,0
0,35
0,15
0,0 0,0 0,0 3,84
Ph
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,07 0,25 0,17 0,17 0,32 3,84
Bg
0,0
0,0 0,34 0,25 0,0 0,40 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,33
Lf
0,0 0,25 0,20 0,34 0,0 0,20 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,33
Lc
0,02 0,09 0,23 0,30 0,02 0,0 0,0 0,04 0,37 0,23 0,09 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,94
Lo
0,0 0,25 0,10 0,36 0,35 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,85
Dm
0,0 0,42 0,10 0,0 0,47 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,96
Pcr
0,0 0,36 0,0 0,0 0,0 0,63 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,92
Ta
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,33 0,06 0,0 0,0 1,88
Pd
0,0 0,36 0,16 0,19 0,27 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,29
Hr
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00 1,00
0,03
46
Tabela 8. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de sobreposição de
Pianka (1973), para as 15 espécies que utilizaram diferentes microhabitats como sítio de
vocalização entre as 15 espécies na área estudada. Bg = Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus
fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus
caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk = Physalaemus kroyeri, Pd = Pleurodema diplolistris,
Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri, Cg = Corythomantis greeningi,
Sx = Scinax x-signatus, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Hr = Hypsiboas raniceps, Ta
= Trachycephalus atlas.
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Hr Ta
Bg
1,00
Lf
0,43 1,00
Lo
1,00 0,57 1,00
Lt
0,40 0,82 0,66 1,00
Lc
0,45 0,70 0,41 0,55 1,00
Pc
0,22 0,59 0,85 0,69 0,48 1,00
Pk
0,22 0,60 1,00 0,82 0,46 1,00 1,00
Pd
0,86 0,35 0,61 0,42 0,27 0,60 0,64 1,00
Pcr
0,45 0,55 0,27 0,60 0,09 0,10 0,24 0,24 1,00
Dm
0,16 0,33 0,78 0,38 0,47 0,75 0,78 0,52 0,30 1,00
Cg
0,81 0,25 0,33 0,26 0,50 0.33 0,45 0,27 0,08 0,33 1,00
Sx
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,05 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00
Ph
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,03 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,72 1,00
Hr
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,61 0,60 1,00
Ta
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,72 0,61 0,0 1,00
A análise de similaridade (Tabela 9) e de agrupamento revelou a formação de
dois grandes grupos para os anuros que vocalizaram nos corpos d’água temporários
(Figura 11): Grupo 1, formado por espécies de hábitos predominantemente arborícolas
que vocalizaram empoleiradas nos galhos ou em troncos de arbustos e árvores e Grupo
2, formado por espécies terrestres, com exceção de
Corythomantis greeningi. Este
ultimo grupo foi constituído por espécies que vocalizaram preferencialmente sobre o
solo próximo ou distante da margem dos corpos d’água (Grupo 2a); e por espécies que
vocalizaram principalmente sobre o solo encharcado ou flutuando na água (Grupo 2b).
47
Tabela 9. Matriz de similaridade, calculada utilizando o coeficiente de similaridade de
Sorensen, para as 15 espécies de anuros que vocalizaram nos diferentes microhabitats usados
como sítio de vocalização nos diferentes sítios reprodutivos. Bg = Bufo granulosus, Lf =
Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc =
Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk = Physalaemus kroyeri, Pd =
Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri, Cg =
Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Hr
= Hypsiboas raniceps, Ta = Trachycephalus atlas.
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Hr Ta
Bg
1,00
Lf
0,50 1,00
Lo
0,66 0,57 1,00
Lt
0,28 0,22 0,28 1,00
Lc
0,44 0,72 0,66 0,66 1,00
Pc
0,75 0,60 0,75 0,22 0,54 1,00
Pk
0,75 0,66 0,75 0,22 0,54 1,00 1,00
Pd
0,85 0,66 0,85 0,25 0,60 0,88 0,88 1,00
Pcr
0,40 0,57 0,40 0,33 0,25 0,28 0,28 0,33 1,00
Dm
0,85 0,75 0,85 0,25 0,60 0,88 0,88 1,00 0,33 1,00
Cg
0,66 0,54 0,66 0,44 0,50 0,72 0,72 0,80 0,25 0,80 1,00
Sx
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00
Ph
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,91 1,00
Hr
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,50 0,57 1,00
Ta
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,50 0,57 0,0 1,00
48
Figura 11. Análise de agrupamento (UPGMA e distância euglidiana) entre as quinze espécies
de anfíbios anuros que vocalizaram nos diferentes sítios de vocalização dos ambientes aquáticos
localizados na área da Fazenda Olho D’água e da EESJC durante o período de 2004 e 2005. Bg
= Bufo granulosus; Lf = Leptodactylus fuscus; Lc = Leptodactylus caatingae; Pcr =
Proceratophrys cristiceps; Lt = Leptodactylus troglodytes; Pc = Physalaemus cicada; Pk =
Physalaemus kroyeri; Dm = Dermatonotus muelleri; Pd = Pleurodema diplolistris; Cg =
Corythomantis greeningi; Lo = Leptodactylus cf. ocellatus; Sx = Scinax x-signatus; Ph =
Phyllomedusa aff. hypochondrialis; Hr = Hypsiboas raniceps; Ta = Trachycephalus atlas.
5.2.3 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO LOCAIS DE REFÚGIO
DURANTE O PERÍODO SECO
Foi possível identificar 11 diferentes microhabitats utilizados como locais de
refúgio pela anurofauna da área estudada, tais como: 1 – dentro de fendas no solo
produzidas por gretas de dessecação (sítios 1, 2, 4, 6 e 8), 2 – embaixo de rochas (sítios
1, 4, 5, 6, 7 e 8), 3 – sob troncos caídos (sítio 6), 4 – dentro de troncos caídos no solo
(sítio 6), 5 – enterrados na areia (sítio 5), 6 – no solo embaixo de touceiras de
49
macambiras (sítios 1, 4, 5, 6 e S8), 7 – entre folhas de macambiras (sítio 4), 8 – em
touceiras de cactáceas (sítios 1, 2, 4, 5, 6, 7 e 8), 9 – em fendas nas rochas (sítios 4, 5 e
7), 10 – sob o folhiço (sítios 1, 2, 4 e 6) e 11 – dentro de tocas construidas no solo
(sítios 2 e 6). Quatro desses microhabitats, como por exemplo, fendas no solo, sob
troncos caídos, no solo embaixo de touceiras de macambiras e em fendas nas rochas,
também foram utilizados como sítios de vocalização (ver Figuras de 12 a 15). Não
foram encontrados indivíduos utilizando microhabitats como locais de refúgio no sítio
3.
Estes locais consistiram principalmente de microhabitats situados no solo
(91,7%) e apenas um único tipo localizado sobre a vegetação (8,3%), sendo este
microhabitat freqüentado somente pelos hilídeos. A grande maioria (n=8) utilizou o solo
sob touceiras de bromeliáceas, embaixo de pedras (n=8) e fendas nas rochas (n=6) como
locais de refúgios para se protegerem da insolação e da dessecação durante o dia.
Quanto à utilização de fendas no solo, tanto espécies terrestres como também
arborícolas compartilharam estes microhabitats durante os meses mais secos (Tabela
10). A profundidade em que estas espécies foram encontradas variou entre 15 e 40 cm.
Algumas espécies, como
Scinax x-signatus, foram encontradas refugiando-se embaixo
ou dentro de troncos caídos no chão e apenas
Phyllomedusa aff. hypochondrialis entre
as folhas de macambira (
Bromelia lasciniosa).
No total de espécimes capturados, a grande maioria foi coletada refugiando-se
em microhabitats localizados nas áreas próximas aos locais onde se formam os corpos
d’água durante o período de chuvas na região. Indivíduos das espécies
Dermatonotus
muelleri
(n=2), Pleurodema diplolistris (n=10), Physalaemus cicada (n=13), P. kroyeri
(n=13) e Bufo granulosus (n=3) foram coletados refugiando-se sob touceiras de
cactáceas, embaixo de pedras e em fendas nas rochas nos afloramentos rochosos
localizados em áreas distantes dos locais onde se formam os corpos d’ água (Tabela 10).
As espécies que utilizaram um maior número de locais como refúgio durante o
período de estiagem foram
Leptodactylus troglodytes (58,3%), Physalaemus cicada
(50%), Scinax x-signatus (41%) e Leptodactylus cf. ocellatus (50%), chegando a
compartilhar um mesmo microhabitat. Apenas quatro espécies (33,3%),
Pleurodema
diplolistris
, Physalaemus cicada, P. kroyeri e Proceratophrys cristiceps, apresentaram o
hábito de se enterrar em solo arenoso no leito seco de um riacho temporário e em locais
com solo menos pedregoso e pouco compactado (Tabela 10). Não foi possível
identificar os locais de refúgio das espécies
Hypsiboas raniceps e Trachycephalus atlas
50
uma vez que foi baixo o número de indivíduos encontrados, sendo coletados apenas
alguns machos em atividade de vocalização registrados apenas na estação chuvosa.
Quanto à amplitude dos locais de refúgio dos anuros, um grande número de
espécies, cerca de 64,2%, apresentou um nicho amplo, sendo consideradas generalistas
quanto à utilização de microhabitats utilizados como refúgio durante o período de
estudo (Tabela 10). As espécies que apresentaram uma maior amplitude de locais de
refúgio foram
Physalaemus cicada e P. kroyeri, seguidas de Scinax x-signatus e
Leptodactylus cf. ocellatus.
Houve uma elevada sobreposição quanto à utilização dos locais de refúgio pelas
espécies estudadas. Cerca de 18 (19,7%) das combinações possíveis de pares de
espécies que se refugiaram nos diferentes microhabitats registrados tiveram elevada
sobreposição. Semelhante ao que foi obtido para a utilização dos sítios de vocalização
para os quatro pares de espécies filogeneticamente próximas, os pares formados por
P.
cicada
e P. kroyeri, assim como L. fuscus e L. troglodytes, apresentaram os maiores
valores de sobreposição (Tabela 11). No entanto, pares de espécies não relacionadas
apresentaram o mesmo ou maior grau de sobreposição.
51
Tabela 10. Proporção de indivíduos para os diferentes microhabitats utilizados como locais de refúgio durante o período de estiagem. Tm
1
: entre as folhas em
touceiras de macambira; Tm
2
: no solo dentro de touceiras de macambiras; Tc: em touceiras de cactáceas; Fs: dentro de fendas no solo; Fr: dentro de fendas nas
rochas; Sp: sob pedras; St: sob troncos caídos no solo; Dt: dentro de troncos caídos no solo; Es: enterrado no solo; Bs: dentro de tocas construidas no solo; Sf:
sob o folhiço. Pc = Physalaemus cicada, Pk = Physalaemus kroyeri, Cg = Corythomantis greeningi, Dm = Dermatonotus muelleri, Pd = Pleurodema
diplolistris, Lf = Leptodactylus fuscus, Lc = Leptodactylus caatingae, Lt = Leptodactylus troglodytes, Bg = Bufo granulosus, Bj = Bufo jimi, Pcr =
Proceratophrys cristiceps, Sx = Scinax x-signatus, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus.
Tm
1
Tm
2
Tc Fs Fr Sp St Dt Es Bs Sf Amplitude de nicho
Pc
0,0 0,36 0,06 0,06 0,0 0,06 0,0 0,0 0,08 0,04 0,31 5,88
Pk
0,0
0,26 0,09 0,0 0,0 0,26 0,0 0,0 0,02 0,0 0,0 4,54
Cg
0,13 0,0 0,0 0,0 0,87 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,44
Dm
0,0 0,0 0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 3,20
Pd
0,0 0,45 0,31 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,22 0,0 0,0 2,94
Lf
0,0 0,25 0,0 0,0 0,50 0,25 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,70
Lc
0,0 0,0 0,0 0,61 0,0 0,0 0,25 0,0 0,0 0,08 0,06 2,63
Lt
0,0 0,33 0,0 0,0 0,5 0,16 0,0 0,0 0,0 0,75 0,0 2,63
Bg
0,0 0,0 0,0 0,68 0,0 0,15 0,0 0,0 0,0 0,09 0,0 2,04
Bj
0,0 0,25 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,75 1,61
Pcr
0,0 0,33 0,0 0,0 0,0 90,5 0,0 0,0 0,16 0,0 0,0 1,32
Sx
0,48 0,0 0,0 0,06 0,24 0,06 0,06 0,08 0,0 0,0 0,0 1,00
Ph
1,00 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00
Lo
0,0 0,26 0,0 0,17 0,0 0,13 0,0 0,0 0,0 0,13 0,0 1,00
N
o
de espécies
03 08 03 04 06 08 02 01 04 05 03
52
Tabela 11. Matriz de sobreposição de nicho, calculada utilizando o índice de sobreposição de
Pianka (1973), para as 15 espécies que utilizaram diferentes microhabitats usados como locais
de refúgio durante o período de estiagem na área estudada. Bg = Bufo granulosus, Lf =
Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc =
Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk = Physalaemus kroyeri, Pd =
Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri, Cg =
Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Bj =
Bufo jimi.
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Bj
Bg
1,00
Lf
0,86 1,00
Lo
0,07 0,50 1,00
Lt
0,05 1,00 0,29 1,00
Lc
0,68 0,0 0,16 0,0 1,00
Pc
0,10 0,44 0,54 0,48 0,0 1,00
Pk
0,01 0,42 0,45 0,42 0,17 0,73 1,00
Pd
0,0 0,31 0,37 1,00 0,0 0,95 0,55 1,00
Pcr
1,00 0,54 0,41 0,47 0,0 0,60 0,75 0,51 1,00
Dm
0,0 0,83 0,30 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00
Cg
0,0 0,81 0,30 0,81 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,15 1,00
Sx
0,13 0,43 0,16 0,39 0,11 0,36 0,72 0,0 0,09 0,43 0,56 1,00
Ph
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,17 0,90 1,00
Bj
0,0 0,12 0,0 0,16 0,0 0,43 0,16 0,35 0,16 0,0 0,0 0,0 0,0 1,00
53
Figura 12. Desenho esquemático representando os microhabitats utilizados como locais de
refúgio pela anurofauna nos sítios 1 (A) e 2 (B). a) no solo em touceiras de macambira; b)
dentro de fendas no solo; c) sob pedras; d) sob o folhiço e) em touceiras de cactáceas; f) dentro
de tocas construídas. Bg = Bufo granulosus; Bj = B. jimi; Pc = Physalaemus cicada; Pk = P.
kroyeri; Pd = Pleurodema diplolistris; Lf = Leptodactylus fuscus; Lo = L. cf. ocellatus; Lt = L.
troglodytes.
54
Figura 13. Desenho esquemático representando os microhabitats utilizados como locais de
refúgio pela anurofauna nos sítios 4 (A) e 5 (B). a) no solo em touceiras de macambira; b)
dentro de fendas no solo; c) sob pedras; d) sob o folhiço e) em touceiras de cactáceas; g) dentro
de fendas nas rochas; h) entre as folhas em touceiras de macambira; i) enterrado no solo. Bg =
Bufo granulosus; Cg = Corythomantis greeningi, Pc = Physalaemus cicada; Pk = P. kroyeri; Pcr
= Proceratophrys cristiceps; Pd = Pleurodema diplolistris; Ph = Phyllomedusa aff.
hypochondrialis; Lc = Leptodactylus caatingae; Lf = L. fuscus; Lo = L. cf. ocellatus; Lt = L.
troglodytes; Sx = Scinax x-signatus.
55
Figura 14 Desenho esquemático representando os microhabitats utilizados como locais de
refúgio pela anurofauna nos sítios 6 (A) e 7 (B). a) no solo em touceiras de macambira; b)
dentro de fendas no solo; c) sob pedras; d) sob o folhiço e) em touceiras de cactáceas; f) dentro
de tocas construídas; g) dentro de fendas nas rochas; j) dentro de troncos caídos; l) sob troncos
caídos. Bg = Bufo granulosus; Cg = Corythomantis greeningi, Pc = Physalaemus cicada; Pk =
P. kroyeri; Pd = Pleurodema diplolistris; Lc = Leptodactylus caatingae; Lf = L. fuscus; Lo = L.
cf. ocellatus; Lt = L. troglodytes; Sx = Scinax x-signatus.
56
Figura 15. Desenho esquemático representando os microhabitats utilizados como locais de
refúgio pela anurofauna no sítio 8. a) no solo em touceiras de macambira; b) dentro de fendas no
solo; c) sob pedras; e) em touceiras de cactáceas. Pc = Physalaemus cicada; Pk = P. kroyeri; Pd
= Pleurodema diplolistris; Lc = Leptodactylus caatingae; Lf = L. fuscus; Lo = L. cf. ocellatus;
Lt = L. troglodytes.
5.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS
Quatro diferentes modos reprodutivos foram registrados para 13 espécies de
anuros durante o período de estudo, com três diferentes modos reconhecidos para as
espécies terrestres e dois para as arborícolas, sendo que 7 espécies depositaram seus
ovos em ninhos de espuma (53,9%), 5 diretamente na água (38,5%) e 1 (7,7%)
depositou seus ovos em folhas de árvores e arbustos (Tabela 12). Os modos
reprodutivos, segundo H
ADDAD & PRADO (2005), registrados para as diferentes espécies
foram:
Modo 1
: Ovos depositados e desenvolvendo-se, juntamente com girinos exotróficos, em
corpos d’água lênticos. Foram registradas apresentando este modo reprodutivo 5
espécies (38,5%), com hábitos arborícolas e terrestres, pertencentes às famílias
57
Bufonidae, Hylidae e Leptodactylidae (Tabela 12). Este modo reprodutivo foi
observado em 4 sítios reprodutivos (sítios 4, 5, 6 e 7) durante o período de 2004 e em 3
(sítios 4, 6 e 7) em 2005 (ver Figuras 17b, 18a e b, 19a).
Modo 11
: Ovos depositados em ninhos de espuma sobre a superfície da água com os
odo 24
girinos exotróficos desenvolvendo-se em corpos d’água lênticos. Foram registradas 4
espécies (30,8%), todas com hábitos terrestres e pertencentes à família Leptodactylidae
(Tabela 12). Este modo reprodutivo foi observado em 7 sítios reprodutivos (sítios 1, 2,
3, 4, 5, 6 e 8) durante o período de 2004 e também em 2005 (ver Figuras de 16 a 19).
M
: ovos depositados na superfície foliar da vegetação das margens e do interior
odo 30
dos corpos d’água com os girinos exotróficos desenvolvendo-se em ambiente aquático
com águas lênticas. Apenas uma única espécie (7,7%), de habito arborícola da família
Hylidae, apresentou este modo reprodutivo (Tabela 12). Este modo reprodutivo foi
observado em 4 sítios reprodutivos (sítios 4, 6, 7 e 8) durante os dois anos de estudo
(ver Figuras 17b, 18b e 19a e b).
M
: ovos e os primeiros estágios de desenvolvimento larval ocorrendo em ninhos
Quanto ao tipo de amplexo observado, todas as espécies para as quais foi
metamorfoseados.
de espuma depositados em tocas subterrâneas construídas pelo macho e, após a
inundação da toca, os girinos exotróficos completam seu desenvolvimento em águas
lênticas. 3 espécies (23,1%), de hábitos terrestres e pertencentes à família
Leptodactylidae e ao grupo
Leptodactylus fuscus, apresentaram este modo reprodutivo
(Tabela 12). Este modo reprodutivo foi observado em 5 corpos d’água (sítios 1, 2, 4, 6 e
8) durante os dois anos de estudo (ver Figuras 17b, 18b e 19b).
possível observar indivíduos em amplexo apresentaram o tipo axilar (n=10). Não foram
observados casais em amplexo de
L. cf. ocellatus, L. troglodytes e L. caatingae, sendo
que, destes três, foram observados vocalizando e coletados girinos e jovens de
L. cf.
ocellatus
e L. caatingae indicando que estas duas espécies se reproduziram durante o
período de estudo. Para as espécies Bufo jimi, Hypsiboas raniceps e Trachycephalus
atlas
não foram observados casais em amplexo, bem como desovas ou jovens recém
58
Tabela 12. Modos reprodutivos, tipo de amplexo observado e tipo de hábito de 13 espécies de
anuros na área estudada durante os períodos de janeiro a dezembro de 2004 (Precipitação anual
DUTIVO TIPO DE AMPLEXO HÁBITO
de 747,6 mm) e janeiro a agosto de 2005 (Precipitação anual de 610 mm). (∗) indica as espécies
que não foi possível observar a presença de desovas e o modo reprodutivo foi deduzido com
base em informações na literatura.
MODO REPRO
Modo 1 – Deposição dos ovos e desenvolvimento dos girinos
em águas lênticas
Bufo granulosus∗
Corythomantis greeningi
Dermatonotus muelleri
Axilar
Axilar
Terrestre
Arborícola
Arborícola
Proceratophrys cristiceps
Scinax x-signatus
Axilar
Axilar
Axilar
Terrestre
Terrestre
lênticas
Leptodactylus cf. ocellatus∗
Physalaemus cicada
Pleurodema diplolistris
Não observado
Axilar
Terrestre
Terrestre
Physalaemus kroyeri
Axilar
Axilar
Terrestre
Terrestre
Phyllomedusa aff. hypochondrialis
Leptodactylus caatingae∗
Leptodactylus fuscus∗
Leptodactylus troglodytes
∗
Não observado
Axilar
Terrestre
Terrestre
Não observado
Terrestre
período entre janeiro a ju correspondeu tação
Modo 11 – Construção de ninhos de espuma sobre a
superfície da água e desenvolvimento dos girinos em águas
Modo 24 – Deposição dos ovos sobre a vegetação a cima da
água e desenvolvimento larval em ambiente lêntico
Axilar Arborícola
Modo 30 – Ninho de espuma terrestre em toca construída
pelo macho e desenvolvimento do girino na água
Durante o nho de 2004, o que à es
quele ano, das 14 espécies registradas em atividade reprodutiva, dez
(71,4%
chuvosa para a
) apresentaram pares em amplexo, machos em vocalização, postura de desovas e
girinos ou jovens recém metamorfoseados, indicando que estas espécies evidentemente
59
se reproduziram durante este ano e apenas quatro espécies (28,6%) apresentaram
somente machos vocalizando (Figura 20a). Entretanto, não foi possível encontrar
desovas de
Leptodactylus caatingae, durante este período.
Quanto ao ano de 2005, durante a estação chuvosa, o que correspondeu ao
período entre fevereiro e julho, foram observadas 14 espécies em atividade reprodutiva,
com base em informações na literatura (ARZABE & ALMEIDA,
sendo que nove (64,3%) apresentaram machos em vocalização, desovas e girinos ou
jovens recém metamorfoseados e cinco (35,7%) apresentaram somente machos
vocalizando (Figura 20b). Semelhante ao ano anterior, não foi possível encontrar
desovas de
L. caatingae.
Paras as espécies que não foi possível observar a presença de desovas, o modo
reprodutivo foi deduzido
1996; M
ARTINS, 1988; HEYER & JUNCÁ, 2003; HEYER & REID, 2003) e a partir da
observação de características comportamentais do macho no momento da vocalização
que indicasse com segurança o modo reprodutivo da espécie, tais como vocalizar dentro
de fendas no solo e nas rochas (
L. caatingae, L. fuscus, L. troglodytes) e em buracos no
solo (
L. caatingae e L. troglodytes). Embora as desovas de Bufo granulosus e L. cf.
ocellatus
não tenham sido observadas, foi inferido que sua ocorrência coincidiu com o
período de vocalização dessas espécies, visto que foram encontrados girinos após este
período (Figura 20a e b).
60
Figura 16. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos encontrados
nos Sítios 1 (A) e 2 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios de vocalização.
Sobre vegetação arbustiva e arbórea: Sx = Scinax x-signatus; Ph = Phyllomedusa aff.
hypochondrialis; Hr = Hypsiboas raniceps; flutuando na água: Pc = Physalaemus cicada; Pk =
P. kroyeri; Pd = Pleurodema diplolistris; Solo encharcado: Lc = Leptodactylus caatingae; Lf =
L. fuscus; Lt = L. troglodytes; Bg = Bufo granulosus; espécie que não vocalizou: Bj = Bufo jimi.
61
Figura 17. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos encontrados
os Sítios 3 (A) e 4 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios de vocalização.
Sobre vegetação arbustiva e arbórea: Sx = Scinax x-signatus; Ph = Phyllomedusa aff.
hypochondrialis; Ta = Trachycephalus atlas; flutuando na água: Pc = Physalaemus cicada; Pk =
P. kroyeri; Pd = Pleurodema diplolistris; Dm = Dermatonotus muelleri; sobre macrófitas: Sx =
Scinax x-signatus; Solo encharcado: Pd = Pleurodema diplolistris; Lc = Leptodactylus
caatingae; Lf = L. fuscus; Lt = L. troglodytes; Bg = Bufo granulosus; espécies que não
vocalizaram: Bj = Bufo jimi; Lo = Leptodactylus cf. ocellatus.
n
62
Figura 18. Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos encontrados
nos Sítios 5 (A) e 6 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios de vocalização.
obre vegetação arbustiva e arbórea: Sx = Scinax x-signatus; Ph = Phyllomedusa aff. S
hypochondrialis; flutuando na água: Pc = Physalaemus cicada; Pk = P. kroyeri; Pd =
Pleurodema diplolistris; Dm = Dermatonotus muelleri; sobre macrófitas: Pc = Physalaemus
cicada; Sx = Scinax x-signatus; Solo encharcado: Pc = Physalaemus cicada; Pk = P. kroyeri; Pd
= Pleurodema diplolistris; Lc = Leptodactylus caatingae; Lf = L. fuscus; Lt = L. troglodytes; Bg
= Bufo granulosus; sobre rochas: Cg = Corythomntis greeningi; solo seco e pedregoso: Pcr =
Proceratophrys cristiceps; espécie que não vocalizou; Lo = Leptodactylus cf. ocellatus.
63
Figura 19 Desenho esquemático representando os diferentes modos reprodutivos encontrados
nos Sítios 7 (A) e 8 (B) e os principais microhabitats utilizados como sítios de vocalização.
Sobre vegetação arbustiva e arbórea: Sx = Scinax x-signatus; Ph = Phyllomedusa aff.
ypochondrialis; flutuando na água: Bg = Bufo granulosus; Pc = Physalaemus cicada; Pk = P.
kroyeri; Pd = Pleurodema diplolistris; Dm = Dermatonotus muelleri; sobre macrófitas: Sx =
Scinax x-signatus; Solo encharcado: Pc = Physalaemus cicada; Pk = P. kroyeri; Lc =
Leptodactylus caatingae; Lf = L. fuscus; Lt = L. troglodytes; fendas nas rochas: Cg =
Corythomntis greeningi; espécies que não vocalizaram; Bj = Bufo jimi; Lo = Leptodactylus cf.
ocellatus.
h
64
Figura 20. Sazonalidade reprodutiva, baseada em vocalizações, presença de desovas, girinos e
a)
b)
Sx
Lc
Ph
Pc
Ta
Bj
jfmamjja nd
2004
Vocalização
Desovas
Girinos e jovens
Ph
Sx
Lc
Pc
Ta
Hr
Bj
jfmamjja nd
2005
Vocalização
Desovas
Girinos e jovens
b)
a)
Pcr
Pk
Cg
Pd
Dm
Lo
Lt
Lf
Bg
Hr
so
Pk
Pd
Dm
Lo
Bg
Lt
Lf
Pcr
Cg
so
jovens recém metamorfoseados das espécies de anuros registradas durante o período de estudo
entre (a) janeiro a dezembro de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm) e (b) janeiro a agosto de
2005 (precipitação anual de 610 mm). Pd = Pleurodema diplolistris, Pc = Physalaemus cicada,
Bg = Bufo granulosus, Lc = Leptodactylus caatingae, Sx = Scinax x-signatus, Pk =
Physalaemus kroyeri, Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Lo = Leptodactylus cf.
ocellatus, Lt = Leptodactylus troglodytes, Bj = Bufo jimi, Cg = Corythomantis greeningi, Lf =
Leptodactylus fuscus, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri, Ta =
Trachycephalus atlas, Hr = Hypsiboas raniceps.
65
5.3.1 PERÍODO E TURNO DE VOCALIZAÇÃO
Quanto ao período ou temporada de vocalização, as atividades reprodutivas dos
nuros restringiram-se aos meses de chuva na região, entre janeiro a junho de 2004 e
feverei
o ar, observou-se que o
número
a
ro a junho de 2005, onde a riqueza observada de espécies vocalizando foi maior
nos primeiros meses de chuva, o que correspondeu à época de maior precipitação
(Figura 21). No ano de 2004, janeiro e fevereiro foram os meses que apresentaram uma
maior abundância relativa de machos vocalizando nos sítios reprodutivos, enquanto que
em 2005 os meses de fevereiro e março foram os que apresentaram uma maior
abundância relativa de machos em atividade de vocalização.
Relacionando o número de espécies vocalizando com parâmetros ambientais,
tais como pluviosidade, temperatura e umidade relativa d
de espécies em atividade de vocalização foi influenciado pela pluviosidade
mensal. A análise de correlação de Spearman mostrou uma correlação significativa
entre a precipitação e o número total de espécies vocalizando (
r
s
= 0,75; p = 0,04; n =
12), não havendo correlação significativa entre o número de espécies vocalizando e a
temperatura média do ar (
r
s
= 0,40; p = 0,19; n = 12) e a umidade relativa do ar (r
s
=
0,32; p = 0,29; n = 12), indicando que o período de reprodução da anurofauna da área
estudada é influenciado somente pelo nível de chuvas da região e que as espécies
respondem as primeiras chuvas do ano.
66
Sp vocalizando
Precipitação
2004 2005
Número de espécies vocalizando
Precipitação (mm)
0
60
120
180
240
300
360
420
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
JFMAMJJASONDJFMAMJJA
480
16
Figura 21. Relação entre a riqueza observada de espécies de anuros vocalizando e a
Quanto à sazonalidade, foi possível reunir as espécies em dois grupos, de acordo
com se
, a grande maioria das espécies (71,4%) iniciou no mesmo
período
precipitação média mensal durante os meses de janeiro a dezembro de 2004 e janeiro e agosto
de 2005 (r
s
= 0,75; p = 0,04; n = 12) na área pertencente à Fazenda Olho D’água e a EESJC.
u período reprodutivo observado em campo, como também pela sua amplitude
do período de vocalização: grupo I, constituído por espécies que apresentaram um
padrão reprodutivo prolongado, cuja atividade de vocalização se manteve por dois a três
meses, com 6 espécies (42,8%) durante o ano de 2004 e 5 (35,7%) em 2005, e por 5 ou
6 meses, sendo formado por 3 espécies (21,4%) durante o ano de 2004 e por 2 (14,2%)
em 2005. O grupo II foi constituído por espécies com padrão reprodutivo explosivo,
permanecendo em atividade de vocalização por um período curto de tempo, entre quatro
dias a um mês, sendo formado por 5 espécies (35,7%) durante o ano de 2004 e por 7
(50%) em 2005 (Figura 20).
Durante o ano de 2004
suas atividades de vocalização durante o mês de janeiro, coincidindo com o
início do período chuvoso, enquanto que 4 (28,5%) iniciaram a vocalização um ou três
meses após o início das chuvas. Contudo, somente as espécies
Leptodactylus caatingae
e Scinax x-signatus, estenderam seu período de vocalizações até junho, um mês antes do
67
término das chuvas na região (Tabela 13). Quanto à ocorrência de desovas, foi
registrada, para 5 espécies (35,7%), a presença de posturas durante todo o período de
vocalização, enquanto que 4 (28,5%) entre um a três meses antes do término deste
período. A ocorrência de girinos também coincidiu com o início do período de
vocalização para 5 espécies (35,7%), 3 (21,4%) após o início deste período e 2 (14,2%)
logo após o término desta atividade (Figura 20a).
No ano de 2005, 8 espécies (57,1%) iniciaram no mesmo período suas atividades
de voc
Houve uma elevada sobreposição quanto ao período de vocalização pelas
alização durante o mês de março, coincidindo com o período de grande
precipitação, enquanto que 6 (42,8%) iniciaram a vocalização em fevereiro, logo após o
início das chuvas. Contudo, somente as espécies
Phyllomedusa aff. hypochondrialis e S.
x-signatus
, estenderam suas atividades de vocalização por um período de tempo de
quatro a cinco meses respectivamente, enquanto que
L. caatingae, ao contrário do ano
anterior, vocalizou por três meses consecutivos (Tabela 14). Quanto à ocorrência de
desovas, foi registrada a presença de desovas durante todo o período de vocalização
para 6 espécies (42,8%) e para 4 (14,2%) entre um a três meses antes do término deste
período. A ocorrência de girinos coincidiu com o início da vocalização para 4 espécies
(28,5%), 3 após o início (21,4%) e 2 após este período de atividade (14,2%) (Figura
20b).
espécies estudadas. A análise de sobreposição mostrou que 34 (37,3%) das 91
combinações possíveis de pares de espécies que vocalizaram nos diferentes meses
registrados para o ano de 2004 tiveram elevada sobreposição (Tabela 15), enquanto que
84 (92,3%) das 91 combinações de pares de espécies que vocalizaram no período
chuvoso de 2005 apresentaram uma elevada sobreposição (Tabela 16). Dos quatro pares
de espécies filogeneticamente próximas,
L. fuscus e L. troglodytes, Physalaemus cicada
e P. kroyeri, apresentaram os maiores valores de sobreposição. No entanto, pares de
espécies não relacionadas apresentaram o mesmo ou maior grau de sobreposição.
68
Tabela 13. Proporção de indivíduos vocalizando para cada mês durante o período de
Jan Fev Mar Abr Mai Jun
Jul∗
Ago
Set∗
Out
Nov∗
Dez Amplitude
de nicho
vocalização nos meses correspondentes à estação chuvosa de 2004 (precipitação anual de 747,6
mm). Cg = Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus,
Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus caatingae, Pk = Physalaemus kroyeri, Lf =
Leptodactylus fuscus, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Pc = Physalaemus cicada, Pd =
Pleurodema diplolistris, Dm = Dermatonotus muelleri, Ph = Phyllomedusa aff.
hypochondrialis, Hr = Hypsiboas raniceps, Bg = Bufo granulosus. O símbolo asterisco (∗)
indica meses não amostrados.
0,20 0,0 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 0,0 3,77
3,70
Lo
Lt
0,0
0,50
0,0
0,13
0,0
0,0
1,00
0,0
0,0
0,0
-
-
0,0
0,0
-
-
0,0
0,0
0,0
0,0
2,56
2,50
Lc
0,39 0,33 0,17 0,30 0,12 - 0,0 - 0,0 - 0,0 2,50
Pk
Lf
0,26
0,69
0,63
0,30
0,10
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
-
-
0,0
0,0
-
-
0,0
0,0
-
-
0,0
0,0
2,10
1,72
Pcr
0,52 0,23 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 0,0 1,42
Pc
0,17 0,69 0,13 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 - 0,0 1,36
Pd
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 0,0 1,00
Dm
Ph
0,0 0,0 0,0 0,0 1,00 - 0,0 - 0,0 - 0,0 1,00
0,43 0,23 0,09 0,07 0,0 - 0,0 - 0,0 0,0 1,00
Hr
0,0 1 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 - 0,0 1,00
Cg
0,8 -
Sx
0,01 0,45 0,22 0,15 0,09 0,06 - 0,0 - 0,0 - 0,0
0,001
N
espécies
0,0
0,21
-
-
0,0
0,0
0,23 -
0,0
1,00 -
0,0
0,16 -
0,0
Bg
o
de
10 11 7 3 5 2 - 0,0 - 0,0 0,0
0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - 0,0 - 0,0 1,00
-
69
T
de nicho
3,74
Sx
0,0 0,0 0,41 0,22 0,15 - 0,0 - - - - 3,44
Lc
0,0 0,46 0,34 0,19 0,0 - 0,0 - - - 1,69
Lt
0,0 0,17 0,79 0,04 0,0 0,0 - - - - - 1,53
Pc
0,0 0,04 0,91 0,04 0,11 - 0,0 - - - - 1,20
0,0 0,08 0,91 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - - - 1,17
Pd
0,0 0,06 0,93 0,0 0,0 0,0 0,0 - - - - 1,16
Pcr
0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - - - - 1,00
Dm
0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 - 0,0 -
abela 14. Proporção de indivíduos vocalizando para cada mês durante o período de
Jan Fev Mar Abr Mai Jun
Jul∗
Ago
Set∗ Out∗ Nov∗ Dez∗
Amplitude
vocalização nos meses correspondentes à estação chuvosa de 2005 (precipitação anual de 610
mm). Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Sx = Scinax x-signatus, Lc = Leptodactylus
caatingae, Lt = Leptodactylus troglodytes, Pc = Physalaemus cicada, Lf = Leptodactylus fuscus,
Pd = Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm = Dermatonotus muelleri,
Cg = Corythomantis greeningi, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Bg = Bufo granulosus, Ta =
Trachycephalus atlas, Pk = Physalaemus kroeyeri. O símbolo asterisco (∗) indica meses não
amostrados.
Ph
0,0 0,02 0,38 0,23 0,21 0,16 - 0,0 - - - -
0,20
0,0 -
0,0
0,0
Lf
-
-
1,00
- - - 1,00
Cg
0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - - - - 1,00
Lo
0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 - 0,0 - - - - 1,00
0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - - - 1,00
Ta
0,0 0,0 1,00 0,0 0,0 0,0 0,0 - - - - 1,00
Pk
0,0 0,03 0,0 0,0 0,0 - 0,0 - - - - 1,00
N
espécies
o
de
0,0 06 14 04 04 03 - 0,0 - - -
0,0
Bg
-
-
0,97
-
70
Tabela 15. Matriz de sobreposição de nicho temporal, calculada utilizando o índice de
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Hr
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes meses durante o
período de vocalização na área estudada no ano de 2004 (precipitação anual de 747,6 mm). Bg
= Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Lt =
Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk =
Physalaemus kroyeri, Pd = Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm =
Dermatonotus muelleri, Cg = Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph =
Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Hr = Hypsiboas raniceps.
Bg
Lf
0,40 1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,
1,
1,
1,
Lo
0,0
Lt
0,83 0,64 0,0
Lc
0,53 0,78 0,61
1,00
0,0
0,0
Pc
0,81 0,27 0,0 0,56 0,56
Pk
0,94 0,70 0,76 0,76 0,84
Pd
0,0 0,56 0,0 1,00 1,00 0,20
Pcr
0,04 0,0 1,00 0,74 0,87 0,97 0,36
Dm
0,0 0,0 0,0 0,0 0,38 0,0 0,0 0,0
Cg
0,24 1,00 0,0 0,53 0,72 0,24 0,60 0,97 0,0 00
Sx
0,51 0,23 0,58 0,48 0,50 0,01 0,50 0,30 0,12 00
Ph
0,82 0,63 0,0 0,93 0,87 0,69 0,94 0,40 0,27 0,47 0,55 00
Hr
1,00 0,26 0,83 0,53 0,0 0,94 0,0 0,72 0,0 0,0 0,51 00
0,0
0,38
0,82
0,0
0,51
0,0 0,44
0,93
0,0 0,27
71
Tabela 16. Matriz de sobreposição de nicho temporal, calculada utilizando o índice de
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Ta
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes meses durante o
período de vocalização na área estudada no ano de 2005 (precipitação anual de 610 mm). Bg =
Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Lt =
Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk =
Physalaemus kroyeri, Pd = Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm =
Dermatonotus muelleri, Cg = Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph =
Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Ta = Trachycephalus atlas.
,00
Lf
Lo
1,00 0,96
Lt
0,98 0,98 0,98
Lc
0,60 0,60 0,61
Pc
1,00 1,00 1,00 0,60 0,98
Pk
Bg
1
0,85 1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1,00
1, 0
0,68
0,97 0,96 1,00 0,57 0,57 0,97
Pd
1,00 1,00 0,60 0,60 1,00 1,00
Pcr
1,00 1,00 1,00 0,98 0,60 0,86 0,97 0,60
Dm
1,00 0,98 1,00 0,98 0,60 1,00 0,98 0,96 1,00
Cg
1,00 0,98 0,98 0,60 1,00 0,97 1,00 1,00 1,00
Sx
0,75 0,77 0,65 0,76 0,73 0,77 0,79 0,77 0,64 0,65
Ph
0,44 0,44 0,62 0,45 0,44 0,45 0,42 0,44 0,62 0,62 0,63
Ta
1,00 0,98 1,00 0,98 0,60 1,00 0,98 0,96 1,00 1,00 1,00 0,64 0,62 0
Quanto ao turno de vocalização, a grande maioria das espécies exibiu uma
atividade de vocalização exclusivamente noturna, começando a vocalizar antes ou após
o crepúsculo (Tabelas 17 e 18). Desta forma, foi possível reunir as 15 espécies que
vocalizaram em três grupos, de acordo com a utilização do tempo durante o turno de
vocalização: grupo 1, formado por espécies que iniciaram a atividade de vocalização
antes do pôr-do-sol, por volta das 17:30h, com encerramento antes do amanhecer, entre
01:30 e 02:30h do dia seguinte, sendo formado por 5 espécies (26,6%); grupo 2,
espécies que iniciaram o turno de vocalização após o pôr-do-sol, no período entre
18:30h e 19:30h, com encerramento antes do amanhecer, entre 01:30 e 02:30h da manhã
seguinte, sendo constituído por 10 espécies (66,6%) e grupo 3, espécies que iniciaram
suas atividades de vocalização no final da tarde, por volta das 17:30h, com
encerramento ao amanhecer do dia seguinte, por volta das 05:30h da manhã. Este grupo
foi formado por apenas uma única espécie (6,6%).
1,00
1,00
0,75
0,62
72
O início do turno de vocalização dos anuros ocorreu em diferentes horários,
sendo que quatro espécies de leptodactilídeos e um hilídeo iniciaram suas atividades de
vocalização antes do pôr-do-sol e as outras espécies após este período.
Bufo granulosus
iniciou o seu turno de vocalização após o anoitecer e terminou antes da aurora, contudo
foram observados, em uma ocasião durante o período chuvoso de 2005, quatro machos
desta espécie vocalizando esporadicamente pela manhã no sítio 3 flutuando na água e na
margem da poça em um dia nublado e com chuva fraca.
O turno de vocalização da taxocenose de anuros, durante a estação chuvosa dos
dois anos de estudo, se estendeu por cerca de doze horas, desde o final da tarde até as
primeiras horas do dia seguinte, com uma abundância de machos vocalizando variando
ao longo deste período. Na estação chuvosa de 2004, o maior número de espécies em
atividade simultânea (n=14) ocorreu entre 19:00h e 1:30h, com maior número de
indivíduos ativos (n > 60) às 22:00h. A grande maioria das espécies vocalizou por um
tempo de 10 horas, sendo
Phyllomedusa aff. hypochondrialis a espécie que apresentou o
turno de vocalização mais longo, vocalizando por 12 horas, enquanto que
Dermatonotus
muelleri
e Hypsiboas raniceps apresentaram o turno mais curto, com apenas 7 horas de
duração(Tabela 17). No período de chuvas de 2005, a atividade de vocalização dos
anuros se mostrou bastante semelhante ao ano anterior, com um maior número de
espécies em atividade simultânea (n=14) também ocorrendo entre 19:00h e 1:30h com
um maior número de indivíduos ativos (n > 60) às 21:00h. Semelhante ao ano anterior, a
maioria das espécies vocalizou por 10 horas,
Phyllomedusa aff. hypochondrialis
também apresentou o turno de vocalização mais longo, vocalizando por 12 horas
seguidas e
Dermatonotus muelleri juntamente com Trachycephalus atlas apresentaram
o turno mais curto, vocalizando durante 7horas (Tabela 18).
73
Tabela 17. Turno de vocalização dos anuros na estação chuvosa de 2004 (precipitação anual de
747,6 mm). O número de machos vocalizando para cada espécie registrada foi estimado através
de classes: I (1-2 indivíduos), II (3-5), III (6-10), IV (11-20), V (21-50) e VI (> 50 indivíduos).
Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Pc = Physalaemus cicada, Lc = Leptodactylus
caatingae, Lt = Leptodactylus troglodytes, Lf = Leptodactylus fuscus, Pd = Pleurodema
diplolistris, Pk = Physalaemus kroyeri, Bg = Bufo granulosus, Pcr = Proceratophrys cristiceps,
Sx = Scinax x-signatus, Cg = Corythomantis greeningi, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Dm =
Dermatonotus muelleri, Hr = Hypsiboas raniceps.
Seqüência de horários durante o turno de vocalização
Sp 17:30 18:30 19:30 20:30 21:30 22:30 23:30 00:30 01:30 02:30 03:30 04:30 05:30 06:00
Ph
I II III V V V V IV III II II I I
Pc
I III V VI VI V IV III II
Lc
I III IV V V IV V V IV II
Lt
I III IV V V IV IV III II I
Lf
I II III IV IV IV III III II I
Pd
I III IV VI V V IV IV III II
Pk
III V VI VI VI V IV III II II
Bg
I IV IV IV III III III II II
Pcr
II III III IV IV IV IV III I
Sx
II IV V V V IV III II
Cg
II III III IV III II II I
Lo
I III IV IV III III III II
Dm
I IV V V V III II
Hr
I I I I I I I
Total
05 12 14 14 14 14 14 14 14 09 03 02 01 0
VI
74
Tabela 18. Turno de vocalização dos anuros na estação chuvosa de 2005 (precipitação anual de
610 mm). O número de machos vocalizando para cada espécie registrada foi estimado através
de classes: I (1-2 indivíduos), II (3-5), III (6-10), IV (11-20), V (21-50) e VI (> 50 indivíduos).
Ph = Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Pd = Pleurodema diplolistris, Pc = Physalaemus
cicada, Lc = Leptodactylus caatingae, Lt = Leptodactylus troglodytes, Lf = Leptodactylus
fuscus, Pk = Physalaemus kroyeri, Bg = Bufo granulosus, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Sx =
Scinax x-signatus, Cg = Corythomantis greeningi, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus, Dm =
Dermatonotus muelleri, Ta = Trachycephalus atlas.
Seqüência de horários durante o turno de vocalização
Sp 17:30 18:30 19:30 20:30 21:30 22:30 23:30 00:30 01:30 02:30 03:30 04:30 05:30 06:00
Ph
I II III V V V V IV III II II I I
Pd
I III IV VI V V IV IV III II I
Pc
I III V VI VI VI V IV III II
Lc
I III IV V V IV V V IV II
Lt
I III IV V V IV IV III II I
Lf
I II III IV IV IV III III II I
Pk
III V VI VI VI V IV III II II
Bg
I IV IV IV III III III II II I
Pcr
II III III IV IV IV IV III I
Sx
II IV V V V IV III II
Cg
II III III IV III II II I
Lo
I III IV IV III III III II
Dm
I IV V V V III II I
Ta
I II II II II I I I
Total
05 12 14 14 14 14 14 14 14 11 04 02 01 0
Observou-se uma elevada sobreposição quanto ao horário do turno de
vocalizações pelas espécies estudadas (Tabelas 19 e 20). A análise de sobreposição
mostrou que 57 (62,6%) das 91 combinações possíveis de pares de espécies que
vocalizaram em uma noite nos diferentes horários registrados na estação chuvosa de
2004 tiveram elevada sobreposição (Tabela 19), enquanto que 61 (67%) das 91
combinações de pares de espécies que vocalizaram durante uma noite no período
chuvoso de 2005 apresentaram uma elevada sobreposição (Tabelas 20). Dos quatro
pares de espécies filogeneticamente próximas,
Physalaemus cicada e P. kroyeri, assim
como
Leptodactylus fuscus e L. troglodytes, foram aquelas que apresentaram os maiores
valores de sobreposição. No entanto, pares de espécies não relacionadas apresentaram o
mesmo ou maior grau de sobreposição.
75
Tabela 19. Matriz de sobreposição de nicho temporal, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes horários usados
durante o turno de vocalização em uma noite de observação durante a estação chuvosa de 2004
(747,6 mm). Bg = Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus,
Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk =
Physalaemus kroyeri, Pd = Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm =
Dermatonotus muelleri, Cg = Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph =
Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Hr = Hypsiboas raniceps.
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Hr
Bg
1,00
Lf
0,58 1,00
Lo
1,00 0,66 1,00
Lt
0,40 0,52 0,45 1,00
Lc
0,54 0,68 0,61 1,00 1,00
Pc
0,86 0,76 0,38 0,55 1,00 1,00
Pk
0,72 0,50 0,66 0,42 0,57 0,81 1,00
Pd
0,58 0,41 0,55 0,28 0,41 0,62 0,70 1,00
Pcr
0,60 0,66 0,66 0,31 0,53 0,53 0,82 0,46 1,00
Dm
0,35 0,25 0,45 0,92 0,84 0,30 0,45 0,17 0,30 1,00
Cg
1,00 0,75 1,00 0,55 0,72 0,22 0,71 0,42 0,66 0,54 1,00
Sx
0,80 0,71 0,95 0,32 0,68 1,00 0,94 0,70 0,71 0,52 1,00 1,00
Ph
0,36 0,34 0,40 0,71 0,70 0,44 0,49 0,56 0,46 0,71 1,00 0,47 1,00
Hr
0,46 0,33 0,50 0,05 0,38 0,55 0,55 0,18 0,66 0,66 1,00 0,75 0,25 1,00
76
Tabela 20. Matriz de sobreposição de nicho temporal, calculada utilizando o índice de
sobreposição de Pianka (1973), para as 14 espécies que utilizaram os diferentes horários usados
durante o turno de vocalização em uma noite de observação durante a estação chuvosa de 2005
(610 mm). Bg = Bufo granulosus, Lf = Leptodactylus fuscus, Lo = Leptodactylus cf. ocellatus,
Lt = Leptodactylus troglodytes, Lc = Leptodactylus caatingae, Pc = Physalaemus cicada, Pk =
Physalaemus kroyeri, Pd = Pleurodema diplolistris, Pcr = Proceratophrys cristiceps, Dm =
Dermatonotus muelleri, Cg = Corythomantis greeningi, Sx = Scinax x-signatus, Ph =
Phyllomedusa aff. hypochondrialis, Ta = Trachycephalus atlas.
Bg Lf Lo Lt Lc Pc Pk Pd Pcr Dm Cg Sx Ph Ta
Bg
1,00
Lf
0,50 1,00
Lo
0,25 0,53 1,00
Lt
0,44 0,90 0,50 1,00
Lc
0,42 0,93 0,66 0,90 1,00
Pc
0,58 0,73 0,87 0,75 0,78 1,00
Pk
0,52 0,88 0,60 0,50 0,45 0,65 1,00
Pd
0,54 0,38 0,45 0,35 0,28 0,50 0,76 1,00
Pcr
1,00 0,66 1,00 0,80 0,75 0,80 0,64 0,70 1,00
Dm
0,75 0,60 1,00 0,63 0,45 0,85 0,78 0,92 1,00 1,00
Cg
1,00 0,66 1,00 0,75 0,83 0,75 0,60 0,36 1,00 1,00 1,00
Sx
0,71 0,62
Ph
0,21 0,36 0,30 0,36 0,52 0,40
1,00 0,66 0,16 0,86 0,86 0,50 0,75 0,83 1,00 1,00
0,48 0,26 0,23 0,31 0,30 0,33 1,00
Ta
0,57 0,50 1,00 1,00 1,00 1,00 0,66 1,00 0,75 0,83 0,66 0,16 0,30 1,00
De acordo com a análise de eqüitabilidade relativa (Er), a diversidade de
espécies vocalizando apresentou uma variação nos diferentes horários durante o turno
de vocalizações, onde as maiores diversidades ocorreram das 18:30 às 2:00h, em uma
noite durante as estações chuvosas de 2004 e 2005. A diversidade de espécies em
atividade de vocalização começou a diminuir por volta de 2:30h em ambas as noites nos
dois anos de estudo (Figuras 22 e 23).
A partir desta análise de diversidade, o gráfico obtido mostra a curva da
eqüitabilidade relativa, correspondendo a uma parábola com concavidade para baixo,
que representa o aumento gradual na diversidade de espécies vocalizando e posterior
declínio durante o turno de vocalização. A curva da eqüitabilidade relativa e os índices
de diversidade de espécie vocalizando, obtidos no decorrer da atividade de vocalização,
estão indicados nas Figuras 22 e 23.
77
Turno de vocalização
Índice de diversidade
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1,0
17:30 18:30 19:30 20:30 21:30 22:30 23:30 00:30 01:30 02:30 03:30 04:30 05:30
Figura 22. Eqüitabilidade relativa (Er) de anuros vocalizando durante o turno de vocalização,
em diferentes horários durante uma noite de observação na área estudada em 2004 (precipitação
anual de 747,6 mm).
Turno de vocalização
Índice de diversidade
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1,0
17:30 18:30 19:30 20:30 21:30 22:30 23:30 00:30 01:30 02:30 03:30 04:30 05:30
Figura 23. Eqüitabilidade relativa (Er) de anuros vocalizando durante o turno de vocalização,
em diferentes horários durante uma noite de observação na área estudada em 2005 (precipitação
anual de 610 mm).
78
5.4 INFORMAÇÕES GERAIS SOBRE CORTE, CUIDADO PARENTAL,
COMPORTAMENTO AGONÍSTICO E PREDAÇÃO
Todas as espécies apresentaram um comportamento de corte realizado
predominantemente por meio da emissão do canto de anúncio, sendo que neste estudo
não foi observado nenhum indivíduo exibindo o comportamento de procura ativa por
fêmeas ou o comportamento de macho deslocador, quando um macho desloca um outro
que se encontra sobre o dorso da fêmea. Todas estas características comportamentais
registradas são observadas em espécies com reprodução explosiva.
Foi registrado nas espécies
Physalaemus cicada (n= 4) e P. kroyeri (n= 3) a
presença de machos satélites próximos a outros que vocalizavam flutuando na água no
sítio 6. Os machos satélites eram sempre menores em relação aos outros que
vocalizavam e mantinham uma distância de aproximadamente 20 cm destes. Em
nenhuma ocasião, os indivíduos que se encontravam vocalizando expulsaram
aqueles
considerados como satélites e após a retirada do macho vocalizador, o macho satélite
começou a vocalizar.
O cuidado parental foi registrado apenas em
Leptodactylus cf. ocellatus, onde foi
observado, no sítio 7, um agrupamento de girinos alimentando-se de algas sobre
macrófitas próximo a uma fêmea adulta. A fêmea ficava sempre próxima dos girinos
que os acompanhavam à medida que ela se deslocava por meio de saltos curtos. Quando
a fêmea adulta se refugiava, em fendas nas rochas sob a água, os girinos também
procurava se refugiar ficando neste local até que o adulto resolvesse sair.
Foram registrados dois tipos de comportamento agonístico apresentados pelos
anuros nos sítios de reprodução: vocalização territorial e combates entre machos. Oito
espécies (50%), sendo estas
P. cicada, P. kroyeri, Phyllomedusa aff. hypochondrialis,
Scinax x-signatus, Leptodactylus caatingae, L. troglodytes, L. fuscus e Bufo granulosus,
emitiram vocalização territorial. Por outro lado, machos em combate só foram
observados para
S. x-signatus (n=3), para as outras espécies não foram registrados tais
comportamentos. Quando os machos destas espécies percebiam a presença de um outro
próximo, eles mudavam de posição, direcionando-se para o invasor, e começavam a
emitir vocalização territorial. Indivíduos de
L. troglodytes, encontrados vocalizando
dentro de fendas nas rochas, e de
L. caatingae, em fendas no solo, saíam de seus sítios
de refúgio para vocalizar em resposta à presença de um outro macho vocalizando nas
79
redondezas. Os encontros entre os machos de S. x-signatus que resultaram em combates
ocorreram quando um indivíduo invadia o sítio de vocalização de um outro, onde o
macho residente o expulsava empurrando-o com as patas posteriores ou saltando sobre o
dorso do invasor. Em todas as ocasiões de combate, o macho residente repeliu o intruso
do seu sítio de vocalização.
Quanto ao comportamento de predação entre as espécies registradas, apenas
Pleurodema diplolistris apresentou o comportamento de batracofagia (n=4)
apresentando o modo de forrageio sedentário ou de “senta e espera” para capturar suas
presas. Em uma ocasião, foram observados indivíduos desta espécie parados próximos a
margem do sítio 2, a uma distância de aproximadamente 3 m da água, capturando e
alimentando-se de jovens recém metamorfoseados de
Physalaemus cicada e P. kroyeri.
Além de
P. diplolistris, foi observado também outras espécies alimentando-se de anuros
na área de estudo, no qual foi observado um indivíduo de
Liophis viridis predando
jovens indivíduos de
Scinax x-signatus que se encontravam refugiados durante o dia
entre folhas de macambira (
Bromelia laciniosa) localizada nas margens do sítio 4 e
larvas de Odonata (n= 3) alimentando-se de girinos de
S. x-signatus no sítio 7.
80
6 – DISCUSSÃO
6.1 COMPOSIÇÃO DA ANUROFAUNA
A organização de uma comunidade de anuros em uma determinada área está
relacionada com certas características, tais como: riqueza de espécies (C
HAZDON et al,
1998; UGLAND et al, 2003; CHAO, 2004), abundância de indivíduos, distribuição
geográfica (D
UELLMAN, 1990; DINIZ-FILHO et al, 2004 a) diferença e sobreposição na
utilização de recursos pelas espécies (P
IANKA, 1974; ALFORD, 1986; AICHINGER, 1987)
e estratégias reprodutivas (B
LAIR, 1961; BALINSKY, 1969; CRUMP, 1974; HÖDL, 1990;
P
EROTTI, 1994; HADDAD & SAWAYA, 2000). Neste contexto, segundo PUTMAN (1994),
o nicho de uma espécie em uma comunidade pode ser definido em termos do uso que
ela faz dos recursos disponíveis e das interações com outras espécies e com o meio.
O número de espécies de uma área e sua abundância podem influenciar
diretamente na estrutura da comunidade (G
OTELLI & COLWELL, 2001), principalmente
no que diz respeito às interações intra e interespecíficas (B
LAIR, 1961; ZIMMERMAN,
1983), portanto a utilização de estimadores de riqueza pode indicar o número de
espécies que ocorrem em uma determinada área (C
OLWELL & CODDINGTON, 1994; MAO
et al, 2005). A curva de acumulação de espécies (Figura 4) e o resultado do índice de
riqueza obtidos no presente estudo levam-nos a considerar que o número de dias no
campo (44 dias) foram suficiente para a realização de um inventário completo da
anurofauna que utilizam os corpos d’água temporários para a reprodução na área da
Fazenda Olho D’água e da EESJC, apesar de haver probabilidade de registro de uma
espécie adicional no local estudado. Segundo H
EYER (1988), é necessário um mínimo
de 30 dias no campo para que se possa informar com segurança o número de espécies
que possivelmente ocorre no local. Em se tratando de ambientes como a Caatinga e o
Cerrado, dado o caráter imprevisível das precipitações, é necessário um mínimo de uma
semana de esforço de coleta durante a estação chuvosa, principalmente se for no
começo das chuvas, para que se possa realizar um inventário razoável da fauna de
anuros.
O estimador Jackknife de primeira ordem mostrou-se eficiente, visto que ele não
foi sensível ao tamanho da amostra. Este método tem sido considerado apropriado para
estimar a riqueza de espécies de uma comunidade de animais, tanto megadiversos como
81
não, sendo considerada uma leitura bastante precisa da estrutura da comunidade quanto
à sua riqueza (P
ALMER, 1990, 1991; COLWELL & CODDINGTON, 1994; CHAO, 2004).
Tendo em vista as limitações dos métodos utilizados, há probabilidade de algumas
espécies não terem sido registradas, devido ao fato de que muitos anuros que habitam
ambientes com clima semi-árido apresenta um padrão reprodutivo do tipo explosivo
(C
ARDOSO & ARZABE, 1993; SANTOS et al, 2003) com a possibilidade de uma espécie
ter vocalizado nos dias em que não foram realizadas atividades de campo.
Foram registradas na Fazenda Olho D’água e a na EESJC 16 espécies de anuros,
predominantemente pertencentes às famílias Hylidade e Leptodactylidae, fato também
registrado por estudos anteriores, realizados na Caatinga. C
ASCON (1987) registrou 18
espécies na Fazenda Bravo, município de Cabaceiras, e A
RZABE (1999) encontrou 16
espécies em Maturéia e 12 em São José do Bonfim, Estado da Paraíba. Além disso,
comparando as áreas estudadas no município de São João do Cariri com as de C
ASCON
(1987) e A
RZABE (1999), verificou-se que não houve uma grande diferença no número
de espécies entre elas (Tabela 1 e Figura 7), visto que 12 delas foram registradas na
Fazenda Bravo, 10 em Maturéia e 6 São José do Bonfim (Apêndice 1). Estas
distribuições coincidem com o padrão de outras localidades do Brasil (H
ÖDL, 1990;
F
EIO & CARAMASCHI, 1995; ARZABE et al, 1998; STRÜSSMANN, 2000; ROSSA-FERES &
J
IM, 2001; BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002; POMBAL JR & HADDAD, 2005) e também
nas demais áreas da região Neotropical, como previsto por D
UELLMAN (1978).
A semelhança na riqueza de espécies observa entre a área estudada e aquelas
pesquisadas por C
ASCON (1987) e ARZABE (1999) pode ser relacionada ao fato de que
estas áreas encontram-se próximas geograficamente e apresentam condições climáticas
e cobertura vegetal semelhantes. Segundo D
UELLMAN (1990), em áreas
comparativamente próximas geograficamente, com a mesma cobertura vegetal e que
apresentam as mesmas condições climáticas, a composição faunística tende a ser
bastante semelhante. Um padrão similar foi observado em um estudo realizado no
Cerrado por D
INIZ-FILHO et al (2004a; 2004b) e na Caatinga por BORGES-NOJOSA &
A
RZABE (2005), onde a riqueza de espécies foi semelhante em áreas geograficamente
próximas diferindo com o aumento da distância entre estas áreas. Um outro fato que
talvez possa explicar a semelhança na riqueza de espécies observada de anuros nestas
áreas é que todas elas apresentam espécies de ampla abrangência geográfica que são
82
encontradas em outros biomas e, em alguns casos, também comuns e abundantes em
toda Caatinga.
A maioria dos anuros encontrada na comunidade estudada é tipicamente
adaptada a áreas abertas e possui uma ampla distribuição geográfica, com algumas
espécies habitando também áreas de floresta (Apêndice 1).
Leptodactylus troglodytes
ocorre em formações abertas (HEYER & JUNCÁ, 2003) como também em formações
abertas da Mata atlântica (ARZABE et al, 1998; OLIVEIRA & LÍRIO-JUNIOR, 2000),
Pleurodema diplolistris está distribuído na Caatinga e em outras formações vegetais
abertas (D
UELLMAN & VELOSO, 1977; PEIXOTO, 1982), Corythomantis greeningi possui
uma distribuição relativamente ampla, ocorrendo desde o Maranhão até Bahia,
habitando a Caatinga e parte do Cerrado (SAZIMA & CARDOSO, 1980) e Proceratophrys
cristiceps
, aparentemente, possui uma distribuição na região semi-árida e em áreas
ecotonais Caatinga-Cerrado (C. Arzabe, com. pess) e em áreas do Cerrado (Gindomar
G. Santana, com. pess). Anteriormente, acreditava-se que as espécies acima citadas
apresentavam uma distribuição restrita ao nordeste brasileiro (C
ASCON & PEIXOTO,
1985, A
RZABE, 1999), sabe-se hoje que elas também foram registradas em enclaves de
Caatinga no nordeste do Estado de Minas Gerais, sugerindo que estas espécies
apresentam uma estreita relação com este bioma (F
EIO & CARAMASCHI, 1995), apesar
de serem encontrados em outras formações vegetais.
Duas espécies,
L. caatingae e Trachycephalus atlas, não tinham registro
conhecido para o estado da Paraíba, sendo a primeira com registro de ocorrência para
áreas de Caatinga do Estado da Bahia e Pernambuco e em uma localidade de Mata
Atlântica no Espírito Santo (H
EYER & JUNCÁ, 2003) e a segunda ocorre para área de
Caatinga no Estado da Bahia (B
OKERMANN, 1966), de Pernambuco (BORGES-NOJOSA &
A
RZABE, 2005) e áreas de Mata Atlântica e Restinga do Estado da Bahia (Marcelo
Napole, com. pess.).
Leptodactylus latinasus registrada para a Fazenda Bravo por CASCON (1987)
deve tratar-se de
L. Caatingae, visto que a distribuição de L. latinasus ocorre para o
norte da Argentina, Uruguai e para o Estado do Rio Grande do Sul (H
EYER & JUNCÁ,
2003). A suposição aqui apresentada baseia-se na comparação entre a descrição
fornecida por H
EYER & JUNCÁ (2003) e por espécimes depositados na Coleção
Herpetológica do Departamento de Sitemática e Ecologia da Universidade Federal da
Paraíba.
83
Pleurodema diplolistris, Physalaemus cicada e Bufo granulosus foram as
espécies de maior abundância relativa na área estudada, o que pode estar relacionado ao
fato de que estas espécies apresentam características típicas de anuros de áreas xéricas e
abertas, estando bem adaptadas às condições ambientais da região onde as taxas de
insolação e evapotranspiração se intensificam e as taxas de umidade relativa diminuem.
Estas três espécies apresentam desovas colocadas diretamente na água, o que permite o
uso de poças ainda em formação e possuem reprodução explosiva, logo nas primeiras
chuvas e nas primeiras poças. Duas apresentam desovas em espuma, que permitem uma
relativa proteção aos ovos nessas poças. Também são de pequeno tamanho, podendo
ocupar poças pequenas. O tamanho reduzido dos indivíduos favorece o estabelecimento
de grandes populações em ambientes aquáticos temporários (H
EYER, 1966). Além disso,
os girinos se desenvolvem muito rápido, em parte tendo o seu desenvolvimento
acelerado pela temperatura da água dessas poças pequenas (C
ARDOSO & ARZABE,
1993). Uma outra adaptação, durante a fase adulta, que pode ainda ser considerada
quando se trata do sucesso dos Leptodactilídeos e de alguns bufonídeos, como
B.
granulosus
, na exploração de ambientes xéricos ou a persistência em ambientes
alterados é o hábito de se enterrar no solo, tendo em vista o desenvolvimento
considerável dos tubérculos tarsais que auxiliam na escavação (C
ASCON, 1987).
A Caatinga, de um modo geral, possui uma anurofauna diversificada e
constituída, aparentemente, por espécies de ampla distribuição geográfica, sendo
algumas encontradas no Chaco argentino, no Cerrado, restingas, na Floresta Amazônica
e na Mata Atlântica (C
ASCON 1987; PEROTTI, 1994; MOREIRA & BARRETO, 1997;
A
RZABE et al, 1998; OLIVEIRA & LÍRIO-JUNIOR, 2000; RODRIGUES, 2003). De acordo
com V
ANZOLINI (1974) e LYNCH (1986), os fatores ambientais atuaram de forma
expressiva sobre a herpetofauna sul americana influenciando a dispersão de alguns
grupos, principalmente aqueles que apresentavam adaptações comportamentais e
fisiológicas para resistirem às variações climáticas que surgiram durante o Pleistoceno.
O surgimento e conseqüente expansão de áreas de formações abertas favoreceu
algumas espécies que se adaptaram as condições de semi-aridez permitindo sobreviver
em ambientes com vegetação xérica (V
ANZOLLINI & WILLIANS, 1981, ARZABE, 1999).
Os anuros da Caatinga e do Cerrado, como também de outros biomas, possuem
adaptações a ambientes áridos, tais como: hábitos fossoriais e noturnos, atividade
reprodutiva restrita a estação chuvosa, capacidade de se enterrarem para sobreviver aos
84
períodos de estiagem e habitam próximo a locais mais úmidos reproduzindo-se em
poças e lagoas temporárias que se formam durante a estação chuvosa (B
ARRETO, 1997;
C
OLLI et al, 2002; BRASILEIRO et al, 2005).
6.2 USO DO HABITAT
6.2.1 UTILIZAÇÃO DOS SÍTIOS DE REPRODUÇÃO
Na região semi-árida, as lagoas e poças temporárias apresentam duas fases de
perturbação hidrológica: inundação e dessecamento, onde tais processos são a base de
toda a organização do sistema (M
ALTCHIK, 1996, 1999). A duração do volume de água
nestes ambientes temporários, fortemente determinada pela quantidade de chuvas da
região e pelo nível de evaporação, pode variar de um ano para outro e entre as poças em
uma mesma estação, com algumas durando poucas horas e outras vários meses
(G
IBBONS et al, 1983; ROWE & DUNSON, 1995; ESTEVES, 1998). Muitas espécies de
insetos e anfíbios possuem um ciclo de vida adaptado à sazonalidade desses ambientes
respondendo às variações de cheia e seca das poças e lagoas temporárias (B
OWKER &
B
OWKER, 1979; SEMLITSCH & WILBUR, 1988).
Os anuros que habitam ambientes xéricos caracterizam-se por utilizar, na sua
maioria, lagoas temporárias (D
IMMITT & RUIBAL, 1980; STEBBINS & COHEN, 1997) que
são geralmente expostas diretamente aos raios solares, possuem uma maior diversidade
de plantas aquáticas em suas margens e apresentam um tempo de duração maior em
relação às poças (M
ALTCHIK et al, 1999a).
De acordo com G
ASCON (1991) e ZIMMERMAN & SIMBERLOFF (1996) a
utilização de corpos d’água lênticos, ao invés de lóticos, como sítios reprodutivos pela
grande maioria das espécies de anuros da América do Sul, estaria relacionada à
ancestralidade comum destes táxons. Segundo estes autores, espécies congêneres ou
pertencentes a uma mesma família apresentam uma história de vida bastante
semelhante, influenciada pela existência de um ancestral comum. M
AGNUSSON (1997),
por outro lado, considera que as interações entre as espécies, como predação, por
exemplo, e as mudanças históricas nas condições ambientais podem ter apresentados um
papel importante na determinação da estrutura da comunidade e dos modos de vida dos
anuros da América do Sul como também do Sudeste da Ásia.
85
MAGNUSSON & HERO (1991), SKELLY (1997) e TOLEDO (2003), argumentaram
que a diversidade de anuros adultos e estágios larvais, em lagoas temporárias, está
relacionada à baixa densidade e diversidade de predadores nestes ambientes aquáticos e
que, além das interações entre as espécies, de acordo com W
IEST (1982), LYNCH (1988)
e M
OREIRA & LIMA (1991), as flutuações nas condições climáticas influenciam
diretamente na utilização de habitats e nas estratégias comportamentais dos anuros.
H
EYER (1969) argumentou que mudanças ambientais induzem o surgimento de
pré-adaptações a partir do estoque ancestral das espécies possibilitando que elas co-
existam em um determinado ambiente. Da mesma forma, segundo A
MÉZQUITA & HÖDL
(2004), a influencia das condições ambientais promovem o aparecimento de estratégias
quanto ao uso do habitat que estão associadas a um conjunto de caracteres morfológicos
que podem evoluir independentemente dentro de cada linhagem. Desse modo, se pode
inferir que as mudanças climáticas, tanto pretéritas como também atuais, e a existência
de um ancestral comum, são variáveis que provavelmente atuam de forma sinestésica
influenciando a utilização de habitats e as estratégias reprodutivas dos anuros em uma
determinada localidade. Somando-se a isso, características ambientais, tais como
hidroperíodo, profundidade dos corpos d’água e estrutura da vegetação associada,
influenciam a utilização dos sítios de ovoposição e a distribuição espacial da taxocenose
de anuros em uma determinada área (W
IEST, 1982; ROWE & DUNSON, 1995; ARZABE,
1999; E
TEROVICK & FERNANDES, 2002).
Através da análise de correlação, verificou-se que a composição e a riqueza de
espécies vocalizando nos corpos d’água foi influenciada pela estrutura da vegetação dos
entorno, pelo hidroperíodo e pela profundidade dos corpos d’água. Assim, o maior
número de espécies e de indivíduos vocalizando foram registrados nas lagoas
temporárias que permaneceram mais tempo com água (Tabelas 4 e 5) e que
apresentaram uma maior riqueza de espécies na vegetação do entorno (Tabela 3).
Diferenças significativas na riqueza estimada de espécies vocalizando entre estas lagoas
com aquelas que duraram menos tempo foram registradas (Figura 9). Assim como a
similaridade na composição de espécies entre os sítios com similaridades em relação à
vegetação do entorno e ao hidroperíodo (Tabela 6 e Figura 10).
Estes dados corroboram as afirmações de diversos autores (B
OWKER & BOWKER,
1979; C
ASCON, 1987; AICHINGER, 1987; SEMLITSCH & WILBUR, 1988; DÍAZ-PANIAGUA,
1988; H
EYER et al, 1990; GASCON, 1991; MARTINS, 1993; ROWE & DUNSON, 1995;
86
SKELLY, 1997; ARZABE et al, 1998) que consideram o hidroperíodo, a profundidade e a
estrutura da vegetação como fatores importantes que irão determinar a permanência e a
composição das espécies que utilizam estes ambientes aquáticos temporários como
sítios reprodutivos, embora existam estudos que demonstrem não haver influência da
heterogeneidade ambiental dos corpos d’água sobre a riqueza de anuros (V
ASCONSELOS
& ROSSA-FERES, 2005).
Segundo LACLAIRE (1995), há uma estreita relação entre hidroperíodo e
vegetação de entorno das poças temporárias, resultando em uma zonação que promove
uma distribuição de diferentes espécies de plantas ao longo das margens. Assim, o
hidroperíodo expõe o solo a condições apropriadas de umidade, possibilitando o
surgimento de uma grande variedade de microhabitats que por sua vez influenciam na
utilização do sítio de reprodução por parte das espécies de anuros, principalmente
aquelas que utilizam o extrato arbóreo ou arbustivo como sítio de vocalização ou para
depositar seus ovos. Esta vegetação também permite diminuir as chances de ocorrer
dessecação e perda das desovas e predação das larvas, proporcionando abrigo
(C
ALDWELL, 1986; DÍAZ-PANIAGUA, 1987; ROBERTS 1989; MITCHELL, 1991),
manutenção da umidade (L
ACLAIRE, 1995) e recursos alimentares (ETEROVICK &
S
AZIMA, 2000; ETEROVICK & FERNANDES, 2002).
A fitofisionomia do ambiente reflete o estado de conservação e a capacidade de
suporte do meio, onde uma alta diversidade florística implica na possibilidade de
suportar uma maior diversidade de recursos (D
URINGAN, 2003) permitindo uma melhor
coexistência entre as espécies (S
CHOENER, 1974; CARDOSO & VIELLIARD, 1990; ROSSA-
F
ERES & JIM, 1994; DUELLMAN & TRUEB, 1994; STEBBINS & COHEN, 1995).
Poças com hidroperíodo curto tendem a apresentar alta mortalidade de girinos, o
que demonstra que o tempo de permanência da água nas poças regula a sobrevivência
das larvas, além da taxa de crescimento e período de metamorfose (S
EMLITSCH, 1987).
O fracasso reprodutivo devido aos ciclos de seca e imprevisibilidade do hidroperíodo
também é comentado por D
ODD (1993). O registro de girinos mortos por dessecação em
uma das poças menores (sítio 3) durante este trabalho corrobora estas observações e
pode indicar que esta seja uma pressão seletiva que direciona as espécies à escolha de
poças com hidroperíodo mais longo, determinando o recrutamento dos adultos que se
reproduzem nestes ambientes efêmeros (Wilbur, 1987; D
ÍAZ-PANIAGUA, 1990;
Z
IMMERMAN & RODRIGUES, 1990; DUELLMAN, 1995; KNUTSON et al, 1999; ÁVILA &
87
FERREIRA, 2004; TOLEDO & HADDAD, 2005). Enquanto que nas poças menores foram
observadas espécies de pequeno porte, com girinos de metamorfose curta, entre 10 a 20
dias, as espécies maiores, como
Hypsiboas raniceps e Trachycephalus atlas, por sua
vez, foram observados em apenas duas poças (sítios 1 e 4). M
ENIN et al (2005), aponta a
importância da existência de fitofisionomia adequada para espécies que utilizam o
estrato arbóreo e arbustivo, relativamente alto, para vocalizar. Outro aspecto é o tempo
que estas espécies necessitam para metamorfosear, que geralmente é mais prolongado
que em relação a outras espécies, o que dificulta o uso de poças temporárias de
hidroperíodo curto.
Os dados sugerem a ocorrência de um padrão quanto à utilização desses
ambientes aquáticos temporários como sítios reprodutivos, onde poças e lagoas com
uma maior heterogeneidade na estrutura da vegetação apresentam uma maior riqueza de
anuros e poças estruturalmente semelhantes tende a apresentar uma composição de
espécies de anuros também semelhante, embora a realização de estudos de longa
duração sejam necessários para uma maior segurança sobre o assunto. Dessa forma, a
variabilidade do habitat influencia a utilização das poças temporárias, a abundância e a
riqueza de anuros (B
OWKER & BOWKER, 1979; GASCON, 1991; MARSH & PERMAN,
1997;
ETEROVICK & FERNANDES, 2001, MENIN et al, 2005), onde o uso de microhabitats
como sítio de vocalização e a segregação das espécies nas comunidades provavelmente
ocorre em função da estrutura da vegetação e da durabilidade da poça (C
ARDOSO et al,
1989; P
OMBAL JR, 1997; BERNARDE & ANJOS, 1999).
6.2.2 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO SÍTIOS DE
VOCALIZAÇÃO
Quanto à utilização dos microhabitats utilizados como sitos de vocalização pela
anurofauna, verificou-se que a grande parte das espécies mostrou-se bastante generalista
apresentando uma maior amplitude de nicho, o que repete um padrão observado para
anurofauna que habita outras localidades na região neotropical (R
OSSA-FERES & JIM,
1996; C
OLLI et al, 2002; ROSSA-FERES et al, 2004), nas quais a maioria dos anuros
vocalizam no solo, próximo à água, e utilizando vários corpos d’água como sítio
reprodutivo, características que indicam estratégias adaptativas que permitem a
coexistência de várias espécies em ambientes de formação aberta. Conforme
88
VASCONCELOS & ROSSA-FERES (2005) e BRASILEIRO et al (2005), este conjunto de
adaptações possibilita a sobrevivência em ambientes aquáticos temporários, visto que
espécies que ocupam ambientes instáveis ou alterados pela ação antrópica, como os que
foram observados na área estudada, tendem a apresentar maior amplitude no uso de
recursos. Portanto, espécies generalistas quanto ao uso do habitat estão sujeitas a uma
maior competição intra e interespecífica por recursos, gerando uma alta sobreposição de
nicho (S
EXTON et al, 1962; PIANKA, 1966; TOWNSEND & HILDREW, 1979; TOFT &
D
UELLMAN, 1979).
A elevada sobreposição dos sítios de vocalização utilizados pelos anuros na área
estudada pode ser resultado de uma menor variedade de microhabitats disponíveis nos
corpos d’água o que pode ter contribuído para a ocorrência de uma amplitude de nicho
relativamente alta entre as diferentes espécies registradas. De acordo com C
ARDOSO et
al
(1989), ROSSA-FERES & JIM (1994), POMBAL (1997), BERNARDE et al (1999) e
B
ERNARDES & ANJOS (1999) há geralmente em áreas abertas uma menor variedade
disponível de microhabitats utilizados como sítios de vocalização, sendo que o número
de espécies pode ser maior do que o número de microambientes, o que acarreta uma
maior sobreposição quanto à utilização desse recurso. Nestes casos, a heterogeneidade
espacial, com uma fitofisionomia mais complexa, torna-se um fator importante na
determinação do número de espécies que pode explorar um determinado ambiente.
Sendo a ocorrência de uma maior diversidade estrutural do ambiente um fator que
influencia a riqueza e abundancia de anuros, devido a uma maior disponibilidade de
nichos (K
NUTSON et al, 1999), e sabendo-se que as áreas sujeitas à ação antrópica
apresentam uma menor variabilidade ambiental (G
RAY et al, 2004) e uma menor
diversidade de espécies de anuros. Assim, sabendo-se que a área estudada é sujeita a um
nível alto de ação antrópica, inclusive com indícios de desertificação (S
OUZA et al,
2004), um aumento na sobreposição de nicho entre as espécies que habitam este tipo de
ambiente (PIANKA, 1973; POLIS, 1984) é esperado. Considerando-se que espécies
morfologicamente parecidas, sejam por ancestralidade comum (G
ASCON, 1991,
Z
IMMERMAN & SIMBERLOFF, 1996; MENIN et al, 2005) ou por convergência evolutiva
(D
UELLMAN & PYLES, 1983; TOLEDO et al, 2003; ROSSA-FERES at al, 2004), possuem
maior sobreposição de nicho (VITT et al, 2000), e interações entre os indivíduos
(P
IANKA, 1974; MORIN, 1990; VITT & CALDWELL, 1994; BERTOLUCI & RODRIGUES,
2002) influenciam no padrão de utilização dos sítios de vocalização.
89
Dessa maneira, verificou-se a ocorrência de segregação quanto à utilização dos
diferentes sítios de vocalização, havendo a formação de dois grandes grupos que
ocuparam diferentes microhabitats para vocalizar (Figura 11), indicando uma partilha de
recursos entre os anuros que utilizaram os corpos d’água temporários como sítios de
reprodução. A organização da anurofauna em grupos possibilitou a coexistências das
espécies em um ambiente sazonal e com pouca disponibilidade de microhabitats. A
ocorrência de espécies simpátricas sugere que possa existir um mínimo de diferenças
ecológicas entre elas, como por exemplo, turno de vocalização distinto, diferenças no
tamanho do corpo, na vocalização e nos modos reprodutivos, o que possibilitaria sua
sobrevivência em um ambiente com recursos limitados reduzindo a competição intra e
interespecífica (P
IANKA, 1974; SCHOENER, 1974; POLIS, 1984; TOFT, 1985 e CARDOSO
& HADDAD, 1992). Além disso, linhagens distintas de anuros, com hábitos arborícolas
ou terrestres, utilizam microhabitats com características distintas podendo apresentar
especificidade quanto ao sítio de vocalização (C
ARDOSO et al, 1989; POMBAL, 1997).
Dessa maneira, os anuros arborícolas, tais como os hilídeos que possuem discos digitais
que auxiliam na escalada em árvores e arbustos (L
UTZ, 1973), podem apresentar um
maior número de espécies em locais onde haja estratificação vertical de microhabitats
em decorrência da estrutura física da vegetação (C
ARDOSO et al, 1989; POMBAL, 1997).
Dessa forma, as diferenças no tamanho e na massa corporal entre as diferentes espécies
podem resultar em uma segregação espacial (W
ILSON, 1975) influenciando no tipo e na
altura do sítio de vocalização (B
ASTOS & HADDAD, 1999; MENIN et al, 2005).
A utilização de sítios de vocalização distintos, principalmente entre os anuros
terrestres, apresenta uma grande importância no reconhecimento entre os indivíduos da
mesma espécie ou de espécies diferentes (Á
VILA & FERREIRA, 2004), tornando possível
a coexistência de diversos anuros devido à exploração de microhabitats com
características distintas, que juntamente com as diferenças na estrutura do canto,
assumem uma importância primária para o reconhecimento específico, evitando a
hibridização e auxiliando no isolamento reprodutivo (P
OMBAL, 1997). Portanto, a
segregação espacial entre as diferentes espécies de anuros nos ambientes aquáticos
temporários pode ter ocorrido devido a fatores associados à estrutura da vegetação e as
características específicas do comportamento desses animais, o que provavelmente
influenciou na seleção dos microambientes utilizados como sítio de vocalização
90
permitindo a coexistência em um ambiente sazonal contendo poucos recursos a serem
explorados.
6.2.3 UTILIZAÇÃO DE MICROHABITATS COMO LOCAIS DE REFÚGIO
DURANTE O PERÍODO SECO
A respeito da utilização dos microhabitats como sítios de refúgio, verificou-se
que as espécies também foram bastante generalistas e apresentaram uma elevada
sobreposição de nicho, provavelmente devido à ocorrência de uma menor oferta desse
recurso, com a maioria dos anuros ocupando microhabitats terrestres localizados
próximo à área onde os corpos d’água se formam, tais como troncos caídos, touceiras de
bromeliáceas, sob rochas, no folhiço e em gretas de dessecação. A utilização desses
microhabitats como refúgio pela maioria dos hilídeos pode está associado ao fato de que
as árvores e arbustos perdem suas folhas durante o período de estiagem expondo os
microhabitats arbóreos a uma maior incidência solar retendo pouca ou nenhuma
umidade, ao contrário dos microhabitats terrestres onde o solo absorve a água
acumulada durante a estação chuvosa que, juntamente com o folhiço, retém umidade
suficiente para formar um microclima adequado que possibilita aos anuros
sobreviverem durante o período de estiagem.
C
ARVALHO (1937), CASCON (1987), BREKKE et al (1991) e NAVAS et al (2004),
argumentaram que os anuros que habitam regiões semi-áridas procuram microhabitats
que retém umidade necessária que permitem a sobrevivência desses animais durante a
época de estiagem. De acordo com estes autores, os anuros da Caatinga são mais
abundantes em terrenos onde se formam corpos d’água devido a uma maior umidade do
solo, por serem encobertos pela vegetação e abrigarem uma grande diversidade de
artrópodes que servirão de alimento para os adultos. Ademais, as touceiras de
bromeliáceas apresentam uma heterogeneidade ambiental que resulta em um aumento
no número de microhabitats disponíveis para a fauna associada, servindo de refúgio
para várias espécies de anuros (O
LIVEIRA & ROCHA, 1997; SCHINEIDER & TEIXEIRA,
2001) que utilizam a base das bromélias e as axilas de suas folhas (C
RUZ & PEIXOTO,
1985; T
EIXEIRA et al, 1997).
Conforme alguns autores (W
ARBURG, 1972; BEUCHAT et al, 1984; GOMES et al,
2004; J
ARED et al, 2004; NAVAS et al, 2004), várias espécies de anfíbios, principalmente
anuros que habitam áreas sujeitas às condições xéricas, desenvolveram adaptações
91
fisiológicas e comportamentais para evitarem a perda de água pela pele por
evapotranspiração, além do fato de algumas espécies que habitam regiões áridas e semi-
áridas apresentarem o comportamento de estivação, enterrando-se na areia ou
permanecendo embaixo de rochas durante a estiagem (S
ANTOS et al, 2003), como foi
observado em
Pleurodema diplolistris, Physalaemus cicada, P. kroyeri, Proceratophrys
cristiceps
e Dermatonotus muelleri. Além disso, estas espécies durante a época chuvosa
provavelmente acumulam reservas de gordura nos tecidos que serão utilizadas durante
todo o período de dormência, são capazes de absorver água presente no solo através da
pele ou podem produzir um casulo de mucopolissacarídeo para proteger contra a
desidratação. Semelhante ao que foi observado por D
IMMITT & RUIBAL (1980), BREKKE
et al (1991), NAVAS et al (2004), POUGH, et al (2004), BAYOMY et al (2002) em
algumas espécies de regiões semi-áridas que apresentam estas estratégias adaptativas
que contribuem no balanço hídrico desses anuros.
Apesar disso, alguns anuros não entram em estivação durante o período de
estiagem permanecendo próximas a ambientes úmidos (N
AVAS et al, 2004), como é o
caso dos indivíduos da espécie
Corythomantis greeningi, observados refugiando-se
principalmente em fendas nos afloramentos rochosos, que permanecem escondidos em
buracos e utilizam a sua cabeça para obstruir a passagem do abrigo protegendo-se
contra predadores, uma estratégia que também atua no balanço hídrico evitando a perda
excessiva de água (J
ARED et al, 2004). Além disso, indivíduos do gênero Bufo
permanecem escondidos durante o dia e saem a noite realizando excursões em busca de
alimento, enquanto que as espécies do gênero
Phyllomedusa possuem glândulas na pele
que produzem secreções que minimizam a perda de água quando os indivíduos são
expostos à radiação solar ou a ação do vento (N
AVAS et al, 2004). Dessa forma, os
anfíbios da Caatinga apresentam uma variedade de estratégias comportamentais
associadas às adaptações fisiológicas e morfológicas que permitem que estes animais se
adaptem a sazonalidade do clima e aos rigores dos períodos de estiagem bastante
comuns nas regiões semi-áridas.
6.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS
A anurofauna registrada na área estudada possui modos reprodutivos adaptados
à imprevisibilidade na distribuição das precipitações na Caatinga e ao ciclo hidrológico
92
dos corpos d’água, mesmo aquelas espécies que depositam seus ovos diretamente na
água, sendo capazes de se reproduzir em épocas com baixa precipitação. Entre as
estratégias reprodutivas apresentadas pela anurofauna da área estudada, apenas quatro
modos reprodutivos foram registrados entre as espécies de anuros, semelhante ao que
foi encontrado em outras localidades de áreas abertas (P
EROTTI, 1994; ÁVILA &
F
ERREIRA, 2004; BRASILEIRO et al, 2005; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005). Por
outro lado, CASCON (1987) e ARZABE (1999) encontram cinco modos de reprodução em
outras áreas de Caatinga. As espécies que habitam a região neotropical possuem uma
grande diversidade de modos reprodutivos, apresentando 31 dos 39 modos registrados
para os anuros (H
ADDAD & PRADO, 2005), sendo os ambientes não florestados os que
apresentam uma menor variedade, pois a diversidade de modos reprodutivos pode ser
mais um reflexo das características ambientais nos quais os anuros vivem do que as
relações filogenéticas entre as espécies que habitam uma determinada área (D
UELLMAN
& TRUEB, 1994; HADDAD & PRADO, 2005; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005). Em
áreas de floresta, a grande complexidade ambiental proporciona uma diversidade de
microhabitats bastante úmidos, garantindo o sucesso reprodutivo e resultando em uma
maior diversidade de modos reprodutivos especializados entre as espécies, onde a
elevada umidade do ambiente reduz a dessecação dos ovos e girinos possibilitando a
evolução de diferentes modos de reprodução em linhagens filogenéticas distintas
(H
ADDAD et al, 1990; HADDAD & SAWAYA, 2000; HADDAD & PRADO, 2005).
Dessa maneira, na área estudada, a baixa heterogeneidade ambiental decorrente
da ação antrópica, o clima semi-árido com uma pronunciada estação seca e
imprevisibilidade do início da estação chuvosa e do hidroperíodo dos corpos d’água, são
fatores que limitam a variedade de microhabitats úmidos necessários à sobrevivência de
espécies que possuem modos reprodutivos bastante especializados. Nesses ambientes
instáveis, a maior variedade de modos reprodutivos são observados nas poças e lagoas
que apresentam um hidroperíodo mais longo e uma maior riqueza na estrutura da
vegetação do entorno, como foi observado para os sítios 4 e 6. Segundo H
ÖDL (1990),
em áreas de floresta, a evolução dos modos reprodutivos especializados possivelmente
foi influenciada pela elevada umidade, temperatura e pluviometria e, conforme A
BE &
RAGUSA (1991) e KRÜGEL & RICHTER (1995), a utilização de corpos d’água temporários
freqüentemente oferece um risco aos ovos e larvas devido, em alguns casos, ao
93
estabelecimento de predadores antes do inicio da estação reprodutiva, a uma baixa
concentração de oxigênio e a uma rápida diminuição no nível da água.
Contudo, as espécies que habitam áreas abertas, como a Caatinga, apresentam
modos reprodutivos generalizados, igual aos que foram observados na área estudada,
que são mais resistentes à dessecação e a insolação adaptando-se as condições impostas
pelo ambiente (H
ADDAD & HÖDL, 1997; HADDAD & SAWAYA, 2000; HADDAD &
PRADO, 2005), onde o êxito reprodutivo seria assegurado pela utilização de poças e
lagoas temporárias com volume suficiente de água (M
ARTINS, 1988) e uma maior
diversidade na estrutura da vegetação (C
RUMP, 1974; LACLAIRE, 1995; ETEROVICK &
FERNANDES, 2001) diminuindo o risco de perda das desovas. Portanto, a presença de
muitas espécies com modos reprodutivos generalizados aparentemente está relacionada
à imprevisibilidade da estação chuvosa (H
ADDAD & POMBAL, 1998, WOGEL et al, 2002)
e a ocorrência de corpos d’água temporários (M
AGNUSSON & HERO, 1991), onde a
formação de ninhos de espuma constitui em uma resposta a condição xérica do
ambiente possibilitando uma maior sobrevivência de ovos e larvas (H
EYER, 1973).
Em geral, as famílias Hylidae e Leptodactylidae apresentam uma maior
diversidade de modos reprodutivos em relação às outras famílias de anuros que habitam
a região neotropical (C
RUMP, 1974; HADDAD & PRADO, 2005), sendo esta diversidade
relacionada ao grande número de espécies presente nessas famílias, sugerindo que a
evolução de uma maior variedade dos modos reprodutivos é influenciada pela riqueza
de espécies dentro de uma linhagem filogenética (H
ADDAD & SAWAYA, 2000). Além
disso, alguns modos de reprodução evoluíram de forma convergente nessas duas
famílias (H
ADDAD et al, 1990) onde o modo 1 de reprodução (Tabela 12), bastante
comum entre os hilídeos, é considerado o mais plesiomórfico e generalizado entre os
anfíbios e que os outros modos representam especializações associadas com a radiação
adaptativa em vários ambientes (D
UELLMAN & TREB, 1994; STEBBINS & COHEN, 1995).
Assim, os membros da família Leptodactylidae apresentam um número maior de modos
reprodutivos adaptados a terrestrialidade (H
EYER, 1969, 1973; PRADO et al, 2002)
enquanto que a maioria das espécies de Hylidae é mais susceptível as variações no
volume de água, pelo fato de depositarem seus ovos em massa gelatinosa submersa ou
na superfície da água (D
UELLMAN & TREB, 1994; ARZABE et al, 1998; VASCONCELOS &
R
OSSA-FERES, 2005).
94
CRUMP (1974) e LEÓN (1975) argumentaram que espécies com o modo 1 de
reprodução e que habitam ambientes abertos sujeitos as imprevisibilidades das chuvas,
como foi observado para as espécies
Bufo granulosus, Corythomantis greeningi,
Dermatonotus muelleri, Proceratophrys cristiceps e Scinax x-signatus, possuem ovos
bastante pigmentados que absorvem uma maior quantidade de calor resultando em um
rápido desenvolvimento dos embriões, onde a concentração de melanina os protege
contra a radiação solar e a postura desses ovos em uma massa gelatinosa na superfície
da água maximiza a absorção de oxigênio. Além disso, espécies arborícolas como, por
exemplo,
Phyllomedusa aff. hypochondrialis, possuem ovos envolvidos por uma
cápsula gelatinosa que fornece uma reserva extra de fluido para o desenvolvimento dos
embriões e a superfície foliar que envolve toda a desova protege a mesma contra a ação
do sol e do vento evitando a dessecação e o ataque de insetos e outros predadores
(C
RUMP, 1974; DUELLMAN & TREB, 1994; STEBBINS & COHEN, 1995, DE LA RIVA,
1999, M
ATOS et al, 2000).
Contudo, a família Leptodactylidae apresenta os modos reprodutivos melhor
adaptados à ambientes xéricos quando comparada a outras famílias de anuros (H
EYER,
1973), sendo a postura de ovos em ninho de espuma sobre a superfície da água o caráter
mais plesiomórfico, enquanto que a postura da desova em buracos ou sobre o solo são
os modos mais especializados encontrado entre os membros dessa família (H
EYER,
1969; H
ÖDL, 1990; PRADO et al, 2002; HADDAD & PRADO, 2005). Dessa maneira, a
maioria das espécies observada na área estudada depositou seus ovos em ninhos de
espuma, uma estratégia comum em espécies que habitam ambientes com formações
vegetais abertas e com disponibilidade de água restrita a curtos períodos do ano
(C
ARDOSO & ARZABE, 1993; HÖDL 1990; DUELLMAN 1985, 1995). Soma-se a isso, o
fato de que a resistência à dessecação é um fator preponderante no sucesso das espécies
que vivem em tais ambientes, particularmente se a distribuição das chuvas se dá de
forma errática durante a estação reprodutiva (H
EYER, 1969; DOWNIE, 1984; WILBUR,
1987, M
OREIRA & LIMA, 1991). Se os ovos ou larvas em desenvolvimento estão dentro
de ninhos de espuma, ficam mais protegidos de predadores e da dessecação (H
EYER,
1969; C
RUMP, 1974; MUEDEKING & HEYER, 1976; HADDAD et al, 1990; MAGNUSSON &
HERO, 1991; DUELLMAN & TREB, 1994; WOGEL et al, 2002; BASILEIRO et al, 2005;
S
ILVA et al, 2005), além de fornecer um suprimento adequado de oxigênio e
temperatura para o desenvolvimento de ovos e larvas, tendo em vista o efeito de
95
isolamento do ninho (CALWELL, 1986; ROBERTS, 1989; PETRANKA et al, 1994; HADDAD
& HÖDL, 1997).
Espécies como
Leptodactylus fuscus, L. chaquensis e L. mystaceus que
depositam seu ovos em câmaras construídas pelo macho sob o solo, evitam a
dessecação, após a eclosão das larvas, por meio da espuma produzida pela
movimentação dos girinos dentro do ninho mantendo-a por um longo tempo sendo
capazes de resistir a períodos de baixa precipitação durante a estação chuvosa (D
OWNIE,
1984; C
ALDWELL & LOPEZ, 1989; PRADO et al, 2000). Isto sugere que espécies que
apresentam modos reprodutivos com deposição de ovos em ninhos de espuma são
favorecidas em ambientes com flutuações imprevisíveis no nível da água (H
ADDAD &
P
OMBAL JR, 1998; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005). Além disso, segundo vários
autores (H
EYER, 1969; CRUMP, 1974; DOWNIE, 1984; ROBERTS, 1989; MAGNUSSON &
H
ERO, 1991; HADDAD & SAWAYA, 2000; PRADO et al, 2002; SILVA et al, 2005), a
evolução de diferentes modos reprodutivos semiterrestres e terrestres provavelmente
ocorreu em virtude da pressão seletiva de predadores aquáticos sobre os ovos e a
postura da desova em câmaras sob o solo evita a ação de predadores terrestres, embora
fatores ambientais, como imprevisibilidade das precipitações e da permanência dos
corpos d’água, também tenham atuado seletivamente sobre estes modos de reprodução.
6.3.1 PERÍODO E TURNO DE VOCALIZAÇÃO
O maior número de espécies vocalizando, pares em amplexo, desovas e girinos
coincidiu com as primeiras chuvas durante os meses de maior precipitação indicando
que a atividade reprodutiva das espécies foi influenciada pela pluviosidade, semelhante
ao observado em outras localidades (Z
IMMERMAN & RODRIGUES, 1990; MOREIRA &
LIMA, 1991; BERNARDE & KOKUBUM, 1999; ETEROVICK & SAZIMA, 2000; PRADO et al,
2000; Á
VILA & FERREIRA, 2004). A atividade das espécies não foi, aparentemente,
influenciada pela temperatura e pela umidade relativa do ar, uma vez que a flutuação da
média mensal dessas variáveis ao longo do ano foi baixa, diferente do que foi obtido por
estudos realizados em outras regiões (B
ELLIS, 1962; BEUCHAT, 1984; WILBUR, 1987;
LONDOS & BROOKS, 1988; GUIMARÃES et al, 2001; NAVAS & BEVIER, 2001;
W
ALVOORD, 2003; PREEST & POUGH, 2003) cuja variação da temperatura e umidade do
ar são mais acentuadas que na área de estudo do presente trabalho.
96
Segundo diferentes autores (BLAIR, 1961; CRUMP, 1974; DUELLMAN, 1978;
A
ICHINGER, 1987; HÖDL, 1990; DUELLMAN, 1995; POMBAL, 1997; ROSSA-FERES & JIM,
2001; P
RADO et al, 2002), o período reprodutivo das comunidades de anuros nas regiões
tropicais é determinado principalmente pela distribuição e volume de chuvas e, de
acordo com C
ASCON (1987), PEROTTI (1994) BARRETO & MOREIRA (1996), BARRETO
(1997), ARZABE (1999) e SANTOS et al (2003), a ocorrência e o período de reprodução
das espécies encontra-se restrito a um determinado período do ano durante a estação
chuvosa em ambientes com sazonalidade bastante pronunciada, como no caso da
Caatinga.
Os efeitos climáticos sobre os anuros são bastante conhecidos em várias
populações nas quais as flutuações anuais nas precipitações geralmente afetam o
hidroperíodo das poças (D
REWRY & RAND, 1983; SULLIVAN & WAGNER, 1988; MORIN,
1990; R
EICE, 1994; BOSCH & RYAN, 2000; STEINER, 2005), o que pode influenciar no
número de indivíduos que se reproduzem durante o ano, visto que a grande maioria das
espécies apresenta um desenvolvimento indireto e necessita de um meio aquático
adequado para o desenvolvimento dos girinos (P
ETRANKA, 1985; ALFORD, 1986;
B
ERVEN, 1988; ETEROVICK & SAZIMA, 2000). Deste modo, as espécies que habitam
ambientes sazonais possuem um período reprodutivo curto associado à estação chuvosa
(P
EIXOTO, 1982; CASCON, 1987; DIAZ-PANIAGUA, 1990; CARDOSO & ARZABE, 1993;
P
EROTTI, 1994; ARZABE, 1999, ÁVILA & FERREIRA, 2004; BRASILEIRO et al, 2005),
diferente da maioria dos anuros de regiões com chuvas não sazonais que apresentam um
período reprodutivo longo, reproduzindo-se contínua ou esporadicamente durante todo o
ano, sendo favorecidas pelas pequenas alterações na temperatura e na umidade
atmosférica (C
RUMP, 1974; WELLS, 1977; BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002; GUIMARÃES
& BASTOS, 2003; HADDAD & PRADO, 2005, POMBAL & HADDAD, 2005).
Segundo alguns autores (DUELLMAN, 1978; HÖDL, 1990; MOREIRA & LIMA,
1991; R
OSSA-FERES & JIM, 1994; BERTOLUCI, 1998; AICHINGER, 1987; BASTOS &
H
ADDAD, 1999; TOLEDO et al, 2003), mesmo em áreas de floresta, o principal fator
físico que influencia o período de reprodução dos anuros é a distribuição das chuvas e a
disponibilidade dos corpos d’água, embora a grande maioria das espécies não responde
as primeiras chuvas do ano, iniciando o período de vocalização após a formação de
poças temporárias, fato este que pode está relacionado à estabilidade desses corpos
d’água com o aumento da biomassa, o estabelecimento de macrófitas e outras plantas
97
aquáticas e a ausência de predadores (LACLAIRE, 1995; IVES et al, 2000; PETCHEY et al,
2002; W
ARFE & BARMUTA, 2004; STEINER, 2005). Além disso, DUELLMAN (1995)
observou na Reserva Cuzco, no Peru, que a abundância de anuros variou
consideravelmente durante um período de seis anos e que esta abundância estava
totalmente relacionada com os períodos de chuvas daquela região, chegando à
conclusão de que em anos de baixa precipitação ocorre uma menor abundância de
anuros, enquanto que nos anos mais chuvosos esta abundância é alta, semelhante ao que
ocorre com as populações de anuros em regiões abertas, no qual, segundo G
ASCON
(1991), este aumento na abundancia em épocas de muita chuva pode ser influenciada
pela ocorrência de períodos anteriores com pouca precipitação que permitiu a
reprodução de algumas poucas espécies enquanto que a maioria permaneceu refugiada,
saindo apenas para se alimentar, esperando uma estação chuvosa mais favorável para a
reprodução. Assim, este padrão reprodutivo da anurofauna observada na Reserva
Cuzco, como também em outras localidades, pode ocorrer na taxocenose da área
estudada, visto que ela é fortemente influenciada pelo padrão de distribuição das
precipitações, embora não tenha ocorrido uma diferença significativa na riqueza de
espécie vocalizando durante o período estudado, sendo necessário a realização de um
estudo de longa duração que poderá informar com segurança se realmente este padrão
de reprodução ocorre nessa anurofauna.
Foram observados os dois padrões temporais de reprodução, definidos por
W
ELLS (1977) como prolongado e explosivo. Segundo este autor, a reprodução
prolongada estende-se por várias semanas ou até dois ou mais meses, enquanto que a
explosiva caracteriza-se por apresentar poucos dias ou algumas semanas. De uma
maneira geral, as espécies com estação reprodutiva prolongada estão associadas com a
chegada assincrônica de machos e fêmeas nos sítios reprodutivos, menor competição
entre machos, baixas densidades e maior oportunidade de seleção sexual realizada pelas
fêmeas, ao passo que nas espécies com estação reprodutiva explosiva há uma intensa
competição entre machos, chegada sincrônica de machos e fêmeas, altas densidades e
menor oportunidade de seleção sexual realizada pelas fêmeas (W
ELLS, 1977; BASTOS &
H
ADDAD, 1999). Contudo, espécies com padrão reprodutivo prolongado podem
apresentar algumas características associadas à reprodução explosiva, tais como altas
densidades, competição entre machos e chegada sincrônica de ambos os sexos, como foi
observado na área estudada, indicando que uma determinada espécie pode apresentar
98
diferentes padrões temporais ou mesmo diferentes estratégias reprodutivas em
diferentes momentos em uma mesma área ou em áreas geograficamente distintas
(P
OMBAL & HADDAD, 2005).
Embora esta classificação ainda seja bastante útil, diversos estudos
demonstraram que há dificuldades em estabelecer o padrão reprodutivo de uma espécie,
visto que pode ocorre uma grande variação nesse padrão entre as espécies de uma
taxocenose em diferentes anos (W
OODWARD, 1982), semelhante ao que foi observado
na anurofauna estudada, visto que algumas espécies apresentaram características de
reprodução prolongada como também de reprodução explosiva nos dois anos de estudo
(Figura 20). Conforme W
ELLS (1977), a reprodução prolongada pode ser considerada a
estratégia mais comum entre as espécies tropicais, estando de acordo com os resultados
obtidos neste estudo, visto que a maioria dos anuros apresentou um padrão temporal de
reprodução considerado como prolongado. Esta estratégia pode ser bastante vantajosa
em ambientes sazonais permitindo que uma espécie se reproduza várias vezes durante
toda a estação chuvosa. Segundo B
ERVEN (1988); MORIN (1990), espécies que se
reproduzem principalmente no inicio da estação chuvosa e também depositam seus ovos
no final desse período aumentam suas chance de sucesso reprodutivo, embora seu ovos
e girinos, depositados no final da estação de chuvas, possuem uma maior probabilidade
de não sobreviverem devido a diminuição do volume d’água nas poças. Por outro lado,
a reprodução explosiva, considerada uma importante estratégia entre os anuros de
ambientes xéricos, permite que algumas espécies se reproduzam em épocas de poucas
chuvas (B
LAIR, 1961; CASCON, 1987; CARDOSO & ARZABE, 1993; ARZABE, 1999;
S
ANTOS et al, 2003). Apesar disso, ela pode diminuir as chances de sobrevivência dos
girinos que eclodiram no inicio da estação de chuvas devido à distribuição irregular das
precipitações e da imprevisibilidade do hidroperíodo dos corpos d’água.
Uma elevada sobreposição temporal interespecífica foi observada, indicando que
o período de vocalização entre as espécies de anuros não constituiu um eficiente fator de
segregação reprodutiva pré-zigótica, visto que todas as espécies dependem das chuvas
para a reprodução. Dessa forma, essa sobreposição provavelmente foi possível em
decorrência da partilha de microhabitats utilizados como sítios de vocalização, modos
reprodutivos distintos e divergências acústicas na estrutura do canto. Assim, a
especificação por sítios de vocalização distintos entre as espécies diminui a
possibilidade de encontros heteroespecíficos (C
ARDOSO & VIELLIARD, 1990) e a
99
diferença na utilização dos sítios de vocalização e ovoposição, juntamente com fatores
ambientais, afetam a estrutura da comunidade de anuros (D
UELLMAN & PYLES, 1983)
determinando quais os recursos que serão utilizados em um determinado corpo d’água
causando segregação entre as espécies (T
OFT & DUELLMAN, 1979; DREWRY & RAND,
1983; P
ETRANKA et al, 1994). Além disso, as características específicas inerentes aos
padrões acústicos da vocalização, tais como duração do canto, freqüência dominante,
aumento na diversidade e complexidade de notas, em comunidades com várias espécies
vocalizando em um mesmo período (S
CHWARTZ & WELLS, 1985; GUIMARÃES et al,
2001; C
HEK et al, 2003), constituem em estratégias reprodutivas que fornecem um
mínimo de segregação entre espécies simpátricas (CARDOSO & HADDAD, 1984;
C
ARDOSO et al, 1989).
Em relação ao turno de vocalização, observou-se que a grande maioria dos
anuros vocalizou exclusivamente durante o período noturno, com algumas espécies
começando a vocalizar um pouco antes do crepúsculo, semelhante ao que foi registrado
em outros estudos (C
ASCON, 1987; CARDOSO & VIELLIARD, 1990; POMBAL, 1997;
B
ERTOLUCI, 1998; ARZABE, 1999; BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002; TOLEDO et al,
2003; Á
VILA & FERREIRA, 2004; POMBAL & HADDAD, 2005), embora uma única
espécie,
Bufo granulosus, tenha vocalizado durante a manhã em um dia nublado e com
chuva fraca. De acordo com diferentes autores (D
IMMITT & RUIBAL, 1980; CARDOSO &
M
ARTINS, 1987; CASCON, 1987; PEROTTI, 1994; ARZABE, 1999; BRASILEIRO et al,
2005) o turno de vocalização totalmente restrito ao período noturno é uma característica
comum dos anuros que habitam áreas abertas e representa uma adaptação que minimiza
os efeitos do ambiente evitando a desidratação, sendo freqüente a ocorrência de
vocalização de algumas poucas espécies no período diurno em dias chuvosos. O horário
de atividade de vocalização está relacionada com o crepúsculo, no qual a ocorrência de
espécies vocalizando um pouco antes desse período pode está associada a atributos
fisiológicos e ao tipo de microhabitat utilizado como sítio de vocalização (J
AEGER &
H
AILMAN, 1981).
Portanto, espécies terrestres pertencentes à família Leptodactylidae, tais como
foram observadas na área estudada, freqüentemente iniciam suas atividades de
vocalização antes do anoitecer, talvez pelo motivo dessas espécies vocalizarem em
microhabitats úmidos próximos ou junto ao solo e encobertos pela vegetação o que
permitiria uma maior proteção contra a perda de água. Além disso, alguns indivíduos de
100
Phyllomedusa aff. hypochondrialis também iniciaram seu turno de vocalização durante
este período vocalizando preferencialmente em locais sombreados sobre galhos de
árvores e arbustos. O motivo pelo qual apenas esta espécie de hilídeo iniciou a sua
atividade de vocalização antes do anoitecer provavelmente esta relacionada, segundo
N
AVAS et al (2004), a seus atributos morfológicos e fisiológicos, visto que esta espécie
possui glândulas produtoras de lipídeos espalhadas pelo tegumento que reduz
significativamente a perda de água por evapotranspiração e protege o animal contra a
radiação solar.
Diante disso, embora tenham sido registrados três padrões em relação ao horário
de vocalização da anurofauna na área estudada, a elevada sobreposição de nicho
temporal reflete pouca segregação entre os anuros, na qual a maioria encontra-se em
atividade de vocalização nas primeiras horas da noite (H
EYER et al, 1990; CARDOSO &
H
ADDAD, 1992). Dessa maneira, o maior número de anuros vocalizou por um período
de 10 horas consecutivas com uma maior diversidade de espécies vocalizando entre
18:30h e 2:00h, indicando o momento em que ocorreu uma maior atividade de
vocalização entre os anuros, corroborando a argumentação de C
ARDOSO & MARTINS
(1987) que sugeriram que a atividade de vocalização tende a se concentrar entre 19:00h
e 22:00h. Segundo C
ARDOSO & HADDAD (1992), as variações na diversidade de
espécies ao longo da noite pode ser influenciada por diversos fatores, como intensidade
luminosa, pluviometria, estrutura da vegetação e número de indivíduos vocalizando ao
mesmo tempo, inferindo que cada um desses fatores pode limitar ou suprimir a
atividade de vocalização de uma determinada espécie. Além disso, o encerramento do
turno de vocalização na segunda metade da noite pode está relacionado à economia de
energia, menor número de fêmeas durante este período e necessidade de atividade de
forrageamento (C
ARDOSO & MARTINS, 1987; POMBAL, 1997; ÁVILA & FERREIRA,
2004).
Portanto, o turno de vocalização da anurofauna da área estudada provavelmente
é determinada pela ação de fatores ambientais, comportamentais e fisiológicos que
influenciam o ciclo diário de atividade das espécies atuando no controle endógeno da
atividade de vocalização. Além disso, a pressão competitiva por uma fêmea ou por um
sítio para vocalizar interfere na densidade de anuros que pode utilizar um determinado
corpo d’água como sítio reprodutivo, gerando uma elevada sobreposição de nicho
espacial e temporal que pode interferir no período como também no turno de
101
vocalização das espécies, principalmente se elas habitam um ambiente com uma estação
chuvosa reduzida e uma distribuição irregular das precipitações.
6.4 INFORMAÇÕES GERAIS SOBRE CORTE, CUIDADO PARENTAL,
COMPORTAMENTO AGONÍSTICO E PREDAÇÃO
A vocalização constitui em um modo primário de comunicação intraespecifica
apresentada pela maioria dos anuros, sendo considerada uma estratégia reprodutiva com
um elevado custo energético em que muitas das variações no valor metabólico desta
atividade podem ser influenciadas pela variação e duração do canto (G
ERHARDT, 1994),
além de não significar exatamente reprodução, tornando-se necessário a observação de
amplexo, desovas, larvas, cuidado parental ou outros indícios de reprodução para
determinar o comportamento reprodutivo de uma determinada espécie (S
COTT &
W
OODWARD, 1994). Dessa forma, todos os anuros encontrados na área estudada
apresentaram como comportamento de corte a estratégia do macho vocalizador e
nenhum exibiu o comportamento de procura ativa por fêmeas ou o de macho
deslocador.
Conforme A
MÉZQUITA & HÖDL (2004), em uma taxocenose de anuros, a grande
maioria dos machos, ou todos eles, utiliza somente a vocalização para atrair a fêmea,
embora certas espécies realizam algum tipo de comportamento visual em várias
interações sociais. Outros autores defendem que a vocalização é também parte do
comportamento agonístico entre machos, como tratado à frente. Assim, o
comportamento de corte realizado pelo macho através da vocalização, provavelmente
surgiu no início da história evolutiva desses animais e está presente em praticamente
todos os anuros (D
UELLMAN & TREB, 1994) apresentando um papel importante na
atração da fêmea para o acasalamento e na formação do sítio de corte (SULLIVAN &
W
AGNER, 1988), enquanto que as estratégias de procura ativa por fêmeas e do macho
deslocador geralmente estão associadas a agregações de espécies cujas fêmeas
apresentam baixa ou nenhuma seletividade em relação aos machos, estando
relacionadas às altas densidades de ambos os sexos no ambiente (P
OMBAL & HADDAD,
2005).
Segundo WELLS (1977) e STACEY & WELLS (1993), em comunidades com altas
densidades de machos vocalizando e freqüentes competições entre eles, é comum
102
observar que alguns indivíduos adotam estratégias alternativas de acasalamento, na qual
a presença de machos satélites é a mais comum entre os anuros, onde um macho
permanece imóvel em posição submissa próxima a um outro que esteja vocalizando. No
presente estudo, observou-se que machos menores das espécies
Physalaemus cicada e
P. kroyeri atuaram como satélites dos machos vocalizadores, sugerindo que os
indivíduos que adotaram este tipo de comportamento reprodutivo poderiam ser mais
fracos ou mais jovens e o fato de ter observado machos satélites iniciando a vocalização
após a retirada do macho dominante reforça a argumentação de que estes indivíduos
estavam esperando a desocupação de território.
P
OMBAL & HADDAD (2005), argumentaram que em espécies nas quais o
comportamento de corte não é elaborado, a estratégia de macho satélite é mais viável,
na qual as fêmeas atraídas pela vocalização do macho cantor podem ser interceptadas
pelo macho oportunista e dessa maneira ele pode ser confundido com o macho que se
encontrava vocalizando podendo ser aceito pela fêmea. A atividade de vocalização
exige um alto custo de energia metabólica (G
ERHARDT, 1994) e, conforme a
argumentação de P
OUGH et al (2004), machos menores gastam proporcionalmente mais
energia e geralmente possuem baixa reserva disponível para a vocalização, passando a
adotar com mais freqüência o comportamento satélite que permite a possibilidade de
realização de um amplexo. Assim, os machos satélites podem interceptar as fêmeas com
pequeno custo energético (S
TACEY & WELLS, 1993), além de sofrerem uma menor
pressão de predadores acusticamente atraídos (T
UTTLE & RYAN, 1980; RYAN et al,
1982). Portanto, os machos satélites podem ser considerados parasitas sexuais
esperando por fêmeas receptivas que se aproximam do macho vocalizador e/ou estão a
espera da desocupação de território por um macho dominante (W
ELLS, 1977).
Uma outra estratégia reprodutiva observada em algumas espécies de anuros é o
cuidado parental dos ovos e girinos (DUELLMAN & TRUEB, 1994). O cuidado parental
despendido aos girinos é raro entre os anuros, provavelmente por que muitos adultos
possuem o hábito terrestre, enquanto que as larvas são, na sua grande maioria, aquáticas
(P
RADO et al, 2000).
No presente estudo, apenas
Leptodactylus cf. ocellatus apresentou cuidado
parental, semelhante ao que foi registrado em outras localidades (CASCON, 1987;
L
ANGONE, 1994; POMBAL & GORDO, 2004; BRASILEIRO et al, 2005). Entre as espécies
da família Leptodactylidae o cuidado parental tem sido registrado em espécies dos
103
grupos L. melanotus e L. ocellatus (HEYER, 1969). O comportamento de cuidar dos
girinos, apresentado por
L. cf. ocellatus, pode estar relacionado à estratégia de proteção
da prole contra a ação de potenciais predadores, como foi relatado por V
AZ-FERREIRA &
G
EHAU (1975). Algumas espécies da família Dendrobatidae, como por exemplo
Dendrobates vanzolinii protegem seu ovos e transportam seus girinos para ambientes
aquáticos adequados (C
ALDWEL, 1997) e algumas espécies do gênero Eleutherodactylus
cuidam e também transportam seus filhotes sobre o dorso (DIESEL et al, 1995).
Em relação ao comportamento agonístico, em agregações reprodutivas com uma
densa concentração de machos, é bastante comum a ocorrência de interações agressivas
entre eles devido à disputa por território e por fêmeas, uma vez que elas são
consideradas um recurso limitante para o sucesso reprodutivo (W
ELLS, 1977). No
presente estudo, observou-se que o comportamento agonístico mais comum entre as
espécies foi a emissão de vocalização com alguns indivíduos de
Scinax x-signatus
realizando combates físicos.
Em ambientes sazonais que apresentam uma reduzida estação chuvosa, os
encontros agonísticos podem ser interpretados como um tipo de resposta regulatória a
um evento de curta duração, como é observado nas agregações reprodutivas das
espécies de anuros da Caatinga (C
ARDOSO & ARZABE, 1993). Em comunidades de
anuros, a defesa por território envolve tanto o comportamento de vocalização como
também o de luta (W
ELLS, 1991), onde a grande maioria das interações entre machos é
resolvida por meio da emissão de vocalizações e dificilmente os competidores realizam
combates físicos, evitando dessa maneira a ocorrência de injúrias que poderia ocasionar
infecções tornando-os vulneráveis a ação de predadores e doenças (M
ARTINS et al
1998).
Assim, durante o encontro entre dois machos, geralmente ocorre uma rápida
mudança na estrutura da vocalização emitida e a ocorrência dessa variação pode estar
relacionada com a densidade de indivíduos vocalizando na área, influenciando, em
parte, no mecanismo de seleção sexual da comunidade (S
ULLIVAN & WAGNER, 1988).
Da mesma forma, o tamanho corporal do indivíduo influencia na duração e na
intensidade da vocalização (S
CHWARTZ & WELLS, 1985; SULLIVAN, 1992; LESBARRÈRE
& LODÉ, 2002; GUIMARÃES & BASTOS, 2003), sendo um importante componente que
atua de forma significativa nos encontros agonísticos entre dois machos vocalizadores
evitando combates físicos (S
ULLIVAN & WAGNER, 1988; ROSSA-FERES et al, 1999).
104
Diante disso, a distancia entre dois machos é determinada, a priori, pela emissão da
vocalização, onde indivíduos com maior porte podem ocupar os melhores sítios de
vocalização possuindo maiores chances de acasalamento (M
ITCHELL, 1991; ROITHMAIR,
1994), enquanto que os menores freqüentemente adotam uma postura de macho satélite
ou vocalizam em microhabitats distantes dos indivíduos maiores (G
IVEN, 1988; ROSSA-
F
ERES et al, 1999).
Embora a vocalização agonística seja o primeiro sinal de interação agressiva
entre dois machos sexualmente maduros, os embates físicos também podem acontecer
entre indivíduos de tamanhos semelhantes que geralmente vocalizam em microhabitats
próximos ou quando surge um invasor no território estabelecido por um outro macho
(W
ELLS, 1981). Dessa maneira, os encontros que envolvem contato físico acontecem
com mais freqüência entre indivíduos que invadem o território de um outro, sendo o
tamanho corporal o fator que geralmente influencia no sucesso dos combates e na
escolha da fêmea por um parceiro (G
IVEN, 1988; ROITHMAIR, 1994). Conforme
G
IARETTA & CARDOSO (1995), espécies, como por exemplo, Cycloramphus dubius
(Miranda-Ribeiro, 1920), realizam combates físicos a fim de garantir o acesso a certos
recursos limitados, tais como sítios de vocalização e ovoposição, ou em repostas a
emissão do canto agonístico de um outro macho que surgia nas proximidades. Além
disso, segundo S
ILVA et al (2005), em uma população de Leptodactylus labyrinthicus os
embates físicos entre dois machos são definidos pela diferença no tamanho, o indivíduo
residente e de maior porte geralmente expulsava um intruso de tamanho menor de seu
sítio de vocalização evitando a competição direta por uma fêmea. Portanto, as interações
agonísticas registradas no presente estudo, provavelmente ocorreram devido à ação de
fatores associados à densidade de machos vocalizando, disponibilidade de recursos, tais
como fêmeas e microhabitat, e as características específicas de cada indivíduos
permitindo à manutenção de um território que possibilitasse o acesso a uma fêmea
garantindo o sucesso reprodutivo de um determinado macho, sendo a vocalização
agonística a estratégia primária com menos gasto energético utilizado pelos indivíduos.
Além das competições intra e interespecífica por recursos que garantem a
reprodução dos indivíduos (W
ILBUR, 1972; WOODWARD, 1982), a ação de predadores é
um outro fator que influencia na estrutura das comunidades de anuros que se
reproduzem em determinado corpo d’água (SKELLY, 1996), principalmente se os
predadores são atraídos acusticamente (T
UTTLE & RYAN, 1980; TUTTLE et al, 1981;
105
RYAN et al, 1982) ou também utilizam os ambientes aquáticos para a reprodução
(S
KELLY, 1997). No presente estudo, foi observado a predação de jovens recém-
metamorfoseados e girinos em três diferentes corpos d’águas temporários, sítios 2, 4 e
7, durante os períodos diurno e noturno. Dessa maneira, a predação de jovens recém
metamorfoseados e girinos é bastante comum em uma taxocenose de anuros, no qual os
predadores aquáticos são geralmente considerados um dos principais fatores que
ocasionam a mortalidade de anuros em estágios iniciais de seu ciclo de vida,
influenciando a taxa de sobrevivência e conseqüentemente o sucesso reprodutivo das
espécies (P
ETRANKA, 1985). Assim, a presença de potenciais predadores podem
influenciar na densidade de anuros, nas estratégias comportamentais das espécies e na
utilização dos corpos d’águas como sítios reprodutivos (WOODWARD, 1982; PETRANKA
et al, 1994).
Embora os anfíbios possuem uma grande diversidade de estratégias de defesa, os
anuros estão sujeitos a ação de uma grande variedade de predadores, principalmente
durante a estação reprodutiva quando são formadas agregações de indivíduos no entorno
dos corpos d’água (O
LSON, 1989; DUELLMAN & TRUEB, 1994; STEBBINS & COHEN,
1997). Assim, a ocorrência de batracofagia entre os anuros pode ocorrer em agregações
com elevada densidade de indivíduos (J
AEGER, 1976), nos quais os adultos costumar se
alimentar de jovens recém metamorfoseados (D
IESEL et al, 1995), semelhante ao que foi
observado em
Pleurodema diplolistris. Conforme CARDOSO & ARZABE (1993), o hábito
alimentar generalista, que inclui a batracofagia, é esperado em espécies cujas
populações estão restritas a ambientes pouco favoráveis à sua sobrevivência, como é o
caso de anuros restritos a ambientes xéricos. Além disso, o hábito alimentar generalista
é comum para a grande maioria dos anuros que habitam outras localidades, onde a
batracofagia foi observada para
Procerathophrys boei (GIARETTA et al, 1998).
Durante as agregações de anuros formadas na estação reprodutiva, as serpentes
constituem um dos principais predadores dos adultos, com algumas espécies possuindo
uma dieta constituída principalmente por anuros (M
ARTINS et al, 1998; BERNADE et al,
2000). Segundo V
ITT (1983), em um estudo realizado na Caatinga, Liophis viridis
apresentou uma alimentação constituída exclusivamente por anuros, onde os hilídeos
foram os principais itens de sua alimentação, mostrando-se especialista quanto ao tipo
de presa, embora deva se tratar de comportamento sazonal, oportunista.
106
Além disso, em comunidades de anuros que utilizam ambientes aquáticos
temporários, é comum a predação de adultos e girinos por insetos aquáticos (B
ASTOS et
al
, 1994), sendo eles considerados um dos principais fatores que ocasionam a
mortalidade de girinos nesses ambientes (P
ETRANKA, 1985, BABBITT & JORDAN, 1996).
Conforme um estudo realizado por T
OLEDO (2003) em uma poça temporária na região
de Itirapina no sudeste do Brasil, os adultos de várias espécies de anuros são
freqüentemente predados na superfície da água por insetos da família Belostomatidae
principalmente durante o período em que ocorre o pico máximo de vocalização durante
a noite, horário em que a grande maioria dos indivíduos está em plena atividade
reprodutiva, considerando esta família de insetos um dos principais predadores de
adultos e girinos. Soma-se a isso, a informação de que o tamanho do predador
desempenha um papel importante na estrutura de uma comunidade de anuros
influenciando no funcionamento das relações tróficas (E
MMERSON & RAFFAELLI, 2004),
na qual a taxa de predação é alta principalmente no início e no final do estágio larval
(B
ROWN & TAYLOR, 1995; BABBITT & TANNER, 1998), e que a densidade de girinos no
corpo d’água pode sofrer influencia da densidade de insetos predadores existentes no
ambiente (M
AGNUSSON & HERO, 1991; BABBITT & JORDAN, 1996; SKELLY, 1997;
E
TEROVICK & SAZIMA, 2000).
107
7 – CONCLUSÕES
1. Em relação à composição da anurofauna, foram registradas 16 espécies,
pertencentes a 11 gêneros e 5 famílias (Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae e
Microhylidae);
2. Entre as espécies com estreita relação com o bioma Caatinga, duas são
consideradas como novo registro para o Estado da Paraíba:
Trachycephalus atlas
e
Leptodactylus caatingae;
3. Em relação às estratégias reprodutivas, a anurofauna apresentou período de
reprodução restrito a estação chuvosa, turno de vocalização exclusivamente
noturno e quatro modos reprodutivos distintos, sendo que metade das espécies
registradas apresentou ovos em ninhos de espuma, diretamente colocados sobre
a superfície da água ou em tocas subterrâneas construídas pelo macho;
4. Em relação ao uso do habitat, as espécies apresentaram elevada sobreposição na
utilização dos sítios de vocalização e refúgio, associada a uma baixa variedade
de microhabitats disponíveis;
5. Poças com hidroperíodo de no mínimo dois meses e profundidade mínima de 50
cm não apresentaram diferença significativa em relação à riqueza estimada de
espécies, diferenciando-se daquelas com hidroperíodo e profundidade menor;
6. Análises de correlação de Spearman mostraram correlação significativa entre o
número de espécies observadas vocalizando e a profundidade total, hidroperíodo
e estrutura da vegetação do entorno e do interior dos corpos d’água, indicando
que quanto maior for a profundidade da poça temporária, permitindo um
hidroperíodo mais longo, e quanto mais diversificada for a vegetação das
margens e do interior da poça, é esperado um maior número de espécies
utilizando a poça como sítio reprodutivo;
7. O dendrograma de similaridade entre poças, considerando a composição da
anurofauna, foi relacionado com aqueles de similaridade segundo a vegetação, o
108
hidroperíodo e a profundidade, sendo registrada uma maior sobreposição entre
aquele e o de vegetação, para ambos os anos de estudo;
8. Como os dendrogramas foram similares entre os anos, os dados sugerem que
pode haver um certo padrão na composição da anurofauna nas diferentes poças
no decorrer dos anos, influenciada principalmente pelo tipo de vegetação das
poças.
109
8 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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129
Apêndice 1. Distribuição das espécies de anuros encontrados em quatro localidades na Caatinga do
estado da Paraíba e sua distribuição nos principais biomas brasileiros. SJC: São João do Cariri/ PB;
CAB: Cabaceiras/PB; MAT: Maturéia/PB; SJB: São José do Bonfim/PB. Um asterisco (∗) indica que
a espécie Leptodactylus latinasus possivelmente se refere a L. caatingae e dois asteriscos (∗∗) indicam
Informações provenientes dos seguintes autores: CASCON (1987); HÖDL (1990); GASCON (1992);
FEIO & CARAMASCHI (1994); ROSSA-FERES & JIM (1996); POMBAL JR 1997; BERTOLUCHI
(1998); ARZABE (1999); ARZABE et al (1998); STRÜSSMANN, 2000; BERTOLUCI &
RODRIGUES (2002); COLLI et al (2002); HEYER & JUNCÁ (2003); BRASILEIRO et al (2005).
Família/Espécie CAB MAT SJC SJB
Biomas∗∗
Bufonidae
Bufo granulosus Spix, 1824 X X X Ma, Ca
Bufo jimi Stevaux, 2002 X X X Ma, Ce,
Ca
Hylidae
Corythomantis greeningi Boulenger, 1896 X X Ce, Ca
Dendropsophus gr. nanus (Boulenger, 1889) X Ma, Ce,
Ca
Dendropsophus soaresi (Caramaschi & Jim, 1983) X X Ma, Ce,
Ca, Fa
Hypsiboas creptans (Wied-Neuwied, 1824) X X X Ma, Ce,
Ca
Hypsiboas raniceps Cope, 1862 X X X Ma, Ce,
Ca
Phyllomedusa aff hypochondrialis (Daudin, 1800)
X X X X Ma, Ce,
Ca, Fa
Scinax pachychrus (Miranda-Ribeiro, 1937) X X Ca
Scinax x-signatus (Spix, 1824) X X X Ma, Ca
Trachycephalus atlas Bokermann, 1966 X Ma, Ca
Leptodactylidae
Leptodactylus caatingae Heyer & Juncá, 2003 X Ca
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) X X
Ce, Ca
X Ma, Ce,
Ca, Fa
Leptodactylus vastus A. Lutz, 1930 X X Ma, Ce,
Ca, Fa
Leptodactylus latinasus∗ Jiménez de la Espada,
1875
X∗
Fa∗ Ca∗
Leptodactylus cf ocellatus (Linnaeus, 1758) X X Ma, Ce,
Ca, Fa
Leptodactylus syphax Heyer, 1983 X
Leptodactylus troglodytes A. Lutz, 1926 X X X X Ma, Ce,
Ca
Physalaemus albifrons (Spix, 1824) X Ma, Ce,
Ca
Physalaemus cicada Bokermann, 1966 X X X Ca, Fa
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 X X Ma, Ce,
130
Ca
Physalaemus kroyeri (Reinhardt & Lütken,
1861"1862")
X X Ma, Ca
Pleurodema diplolistris (Peters, 1870) X X X Ma, Ce,
Ca
Proceratophrys cristiceps (Muller, 1884 "1883") X
Pseudopaludicola sp. X Ma, Ce,
Ca
X X Ca, Ce
X
Microhylidae
Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885) X X X Ma, Ce,
Ca
Pipidae
Pipa carvalhoi (Miranda-Ribeiro, 1937) X X Ma, Ca
Número total de espécies
18 12 16 16
131
Livros Grátis
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