ads:
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA
DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM ZOOLOGIA
ANDRÉ LUIZ DA COSTA CASTRO
ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE HIPPOCAMPUS
REIDI GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO
MAMANGUAPE, PARAÍBA
Foto: Renato A. Freitas, 2004
João Pessoa, PB
Julho/2007
ads:
Livros Grátis
http://www.livrosgratis.com.br
Milhares de livros grátis para download.
UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA
DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM ZOOLOGIA
ANDRÉ LUIZ DA COSTA CASTRO
ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE Hippocampus reidi
GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO
MAMANGUAPE, PARAÍBA
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ciências Biológicas –
área de concentração em Zoologia, do
Departamento de Sistemática e Ecologia
da Universidade Federal da Paraíba, como
parte dos requisitos necessários para a
obtenção do grau de Mestre em Ciências
Biológicas.
ORIENTADORA: PROFA. DRA. IERECÊ MARIA DE LUCENA ROSA
João Pessoa, Paraíba
Julho/2007
ads:
ANDRÉ LUIZ DA COSTA CASTRO
ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE Hippocampus reidi
GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO
MAMANGUAPE, PARAÍBA
DATA DA APROVAÇÃO: 25/07/2007
BANCA EXAMINADORA:
___________________________________________________________________
Profa. Dra. Ierecê Maria de Lucena Rosa (orientadora)
Universidade Federal da Paraíba - UFPB
___________________________________________________________________
Prof. Dr. Ricardo de Souza Rosa (examinador interno)
Universidade Federal da Paraíba – UFPB
___________________________________________________________________
Prof. Dr. Cassiano Monteiro-Neto (examinador externo)
Universidade Federal Fluminense - UFF
___________________________________________________________________
Prof. Dr. Rômulo Romeu da Nóbrega Alves (suplente)
Universidade Estadual da Paraíba – UEPB
João Pessoa, Paraíba
Julho/2007
Porto calmo de abrigo
De um futuro melhor (maior)
Porventura (Ainda não está) perdido
No presente temor
Não faz muito sentido
Não esperar (Já não espero) o melhor
Vem da nevoa saindo
A promessa anterior
Quando avistei ao longe o mar
Ali fiquei, Parado a olhar
Sim, eu canto a vontade
Canto o teu despertar
E abraçando a saudade
Canto o tempo a passar
Quando avistei ao longe o mar
Ali fiquei, Parado a olhar
Quando avistei ao longe o mar
Sem querer, deixei-me ali ficar
Ao longe o mar – Pedro Ayres Magalhães
Dedico este trabalho a meus pais e minhas irmãs.
Minha vida não teria sentido sem a presença de vocês
AGRADECIMENTOS
Agradeço à minha família, especialmente meus pais e irmãs, que sempre me
apoiaram, incentivaram meus estudos, confiaram em minha capacidade e, acima de
tudo, foram meu alicerce para que eu pudesse ser o que hoje sou.
À minha orientadora, amiga, e muitas vezes segunda mãe, Dra. Ierecê
Lucena Rosa, pela oportunidade que me ofereceu de trabalhar com cavalos-
marinhos desde os tempos da graduação (nem sei como ela me atura até hoje!),
pela paciência e ao mesmo tempo confiança, e por todos os ensinamentos e
incentivos que contribuíram para minha formação pessoal e como pesquisador. Ah,
também não poderia deixar de agradecer pelos breaks estratégicos (cinema,
pizzaria, sushi, empadinha... sem falar nos momentos “B”), que, da sua maneira,
também auxiliaram, e muito, o desenvolvimento deste trabalho.
Aos professores Dr. Robson Ramos (UFPB) e Dr. Ricardo Rosa (UFPB),
pelas sugestões no meu projeto de mestrado, e Dr. Alexandre Garcia (FURG-RS) e
Dr. João Paes Vieira (FURG-RS), pela avaliação dos meus relatórios semestrais.
À Dra. Ana Lúcia Vendel (UFPB), por toda ajuda e incentivo desde o início do
desenvolvimento do meu projeto de mestrado.
Aos funcionários do Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas da
UFPB, “Seu” Oscar e Saulo, pela boa vontade mostrada toda hora, amizade e ajuda
no que fosse necessário.
O meu muito obrigado às minhas fiéis escudeiras e ajudantes, que muito me
auxiliaram com os trabalhos em campo e no laboratório: Aline Diniz e Ieda Martins,
vossa parceria foi muito importante para o desenvolvimento deste trabalho. Aos
também companheiros nos trabalhos em campo: Eugênio Paulo Júnior, Gabrielle
Tenório e Josias Xavier, sem todos vocês este trabalho não teria sido a mesma
aventura, nem teria obtido o mesmo sucesso.
À amiga de todas as horas Tacyana Oliveira, companheira de mestrado com
os cavalos-marinhos e cúmplice em alguns atos! Muito obrigado pelo apoio, carinho
e atenção durante a realização deste trabalho, e em todos os outros momentos.
Espero que nossa “cumplicidade” e parceria continuem...
Ao técnico de laboratório e amigo Marcos Aversari, por me transportar várias
e várias vezes para o estuário do Rio Mamanguape e me ajudar sempre que
necessário.
À minha amiga Adrianne Barros, pelo apoio e incentivo no início do meu
trabalho. Mesmo com a “distância”, saiba que ainda te considero muito importante
para mim.
Aos meus demais colegas de laboratório, que de uma forma ou de outra,
também contribuíram para o meu trabalho: Allan Souza, Ana Mai, César Cordeiro,
Cláudio Sampaio (Dr. Buia) e Rômulo Alves (Dr. Caiga).
Muitas pessoas também foram importantes durante a pesquisa na APA da
Barra do Rio Mamanguape, tornando ainda mais agradável a execução do trabalho
naquele local. Merecem destaque, porém, “Seu” Arlindo e família, pela amizade,
hospitalidade, dicas de onde achar os cavalos-marinhos e ajuda com os
deslocamentos em canoa ao longo do rio. Também agradeço à Dona Loura e
Rosani, sempre muito prestativas e atenciosas.
À todas as pessoas que me ajudaram fornecendo material bibliográfico: minha
orientadora, Dra. Ierecê Lucena Rosa (UFPB), Dra. Ana Lúcia Vendel (UFPB), minha
amiga Tacyana Oliveira, Dr. David Lyons (National Parks & Wildlife Service, Republic
of Ireland), Dr. David Ritz (University of Tasmania, Tasmania), Dr. Clifford Ryer
(National Marine Fisheries Services – NOAA Fisheries, USA), Dr. Douglas Fraser
(Siena College, USA), Dra. Anne Boettcher (University of South Alabama, USA), Dra.
Jennifer Ripley (West Virginia University, USA) e Dr. Keith Martin-Smith e Dra.
Janelle Curtis (Project Seahorse).
Ao prof. Dr. João Agnaldo do Nascimento (UFPB), pela atenção dispensada e
auxílio em parte das análises estatísticas.
Aos professores Dr. Cassiano Monteiro-Neto (UFF-RJ), Dr. Ricardo de Souza
Rosa (UFPB) e Dr. Rômulo Alves (UEPB), por terem aceitado participar da banca
examinadora deste trabalho.
À todas as pessoas aqui não citadas, mas que auxiliaram direta ou
indiretamente a realização deste trabalho.
Ao IBAMA, pela licença concedida (Autorização Nº64 DIFAP/IBAMA 06/05) e
por me permitir utilizar os alojamentos da APA da Barra do Rio Mamanguape.
À Universidade Federal da Paraíba e ao DCR-PB (Programa de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico Regional), pelo apoio logístico e
financeiro, fundamentais para a realização deste trabalho.
À CAPES (Coordenação de aperfeiçoamento e pessoal de nível superior),
pela bolsa concedida.
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS
...............................................................................................
8
LISTA DE TABELAS
..............................................................................................
1
0
INTRODUÇÃO GERAL
..........................................................................................
11
ESTRUTURA
DA DISSERTAÇÃO
.........................................................................
13
CAPÍTULO 1: ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR
Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO
ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.............................................. 16
RESUMO
.................................................................................................................
1
7
ABSTRACT
.............................................................................................................
18
1
.1 Introdução
........................................................................................................
19
1
.2 Metodologia
.....................................................................................................
19
1.2.1 Coleta de dados...................................................................................
19
1.2.2 Análise dos dados...............................................................................
20
1
.3 Resultados
.......................................................................................................
2
3
1.3.1 Estrutura populacional.........................................................................
2
3
1.3.2 Interações sociais e uso do habitat.....................................................
28
1
.4 Discussão
........................................................................................................
3
3
CAPÍTULO 2: ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933
(TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB,
BRASIL................................................................................................................... 38
RESUMO
.................................................................................................................
39
ABSTRACT
.............................................................................................................
40
2
.1 Introdução
........................................................................................................
4
1
2
.2 Metodologia
.....................................................................................................
4
2
2.2.1 Coleta de dados...................................................................................
4
2
2.2.2 Análise dos dados...............................................................................
4
4
2
.3 Resultados
......................................................................................................
4
7
2.3.1 Anestesia e recuperação.....................................................................
4
7
2.3.2 Alimentação.........................................................................................
4
8
2
.4 Discussão
........................................................................................................
5
6
2.4.1 Anestesia e recuperação.....................................................................
5
6
2.4.2 Alimentação.........................................................................................
5
7
CONSIDERAÇÕES FINAIS....................................................................................
63
REFERÊNCIAS...................................................................................................... 64
8
LISTA DE FIGURAS
Introdução geral
Figura 1 Hippocampus reidi Ginsburg, 1933. Foto: Ary Amarante, 2002...........
12
Figura 2 Mapa georeferenciado do estuário do Rio Mamanguape. Braços de
rio onde a pesquisa foi conduzida: 1: “camboa do peixe-boi”; 2: “camboa
Tanques”. Modificado de SUDEMA (2006)...........................................................
14
Figura 3 Visão geral dos locais de observação dos cavalos-marinhos no
estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixe-boi. B: camboa
Tanques. Fotos: Acervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação
(LAPEC-UFPB).....................................................................................................
15
Capítulo 1
Figura 1 A: Marcação de Hippocampus reidi na região da cauda; B: indivíduo
jovem, de sexo indeterminado; C: macho com bolsa incubadora não
proeminente; D: macho com bolsa incubadora proeminente; E: fêmea; F: fêmea
com ovopositor proeminente. Fotos: Acervo LAPEC-UFPB..................................
21
Figura 2 Proporção entre os sexos de exemplares de H. reidi (n=191)
encontrados no Estuário do Rio Mamanguape, durante o período de outubro
de 2005 a setembro de 2006................................................................................
23
Figura 3 Tempo de residência de Hippocampus reidi no Estuário do Rio
Mamanguape, com base na reavistagem de 65 indivíduos no período de um
ano........................................................................................................................
24
Figura 4 Proporção entre os estados reprodutivos de H. reidi (n=191) no Estuário
do Rio Mamanguape, de outubro de 2005 a setembro de 2006..............................
25
Figura 5 Exemplar recém-nascido de Hippocampus reidi, fotografado in-situ, no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm.
Foto: André Castro.................................................................................................
26
Figura 6 Número de exemplares de H. reidi (n=191) por classe de tamanho
(altura) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba..............................................
26
Figura 7 Variação na altura de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape,
de acordo com o estado reprodutivo...........................................................................
27
Figura 8 Deslocamento horizontal estimado de H. reidi, a partir da
comparação das posições de avistagem e reavistagens de 25 indivíduos, no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba................................................................
29
9
Figura 9
Área vital calculada a partir da compilação das posições de recaptura
de 10 exemplares de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape,
Paraíba.................................................................................................................
30
Figura 10 Profundidade de avistagem de H. reidi (n=156) por estado
reprodutivo no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.........................................
30
Figura 11 Deslocamento vertical de exemplares de H. reidi reavistados no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.............................................................. 31
Figura 12 Micro-habitats utilizados como substrato de apoio por exemplares de
Hippocampus reidi (n=161) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: uso
geral; B: uso por estágio de vida............................................................................ 32
Capítulo 2
Figura 1 Exemplares de H. reidi sendo marcados na região da cauda (A) e
submetidos à técnica da “lavagem estomacal” (B). Fotos: Acervo LAPEC-
UFPB................................................................................................................... 43
Figura 2 Tempo para anestesiamento (n=242) e recuperação (n=238) de
Hippocampus reidi, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba..........................
48
Figura 3 Dendrograma da análise de agrupamento inversa a partir dos valores
totais do Índice de Preponderância para cada categoria alimentar consumida
por exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio
Mamanguape, Paraíba.............................................................................................
50
Figura 4 Índice de Preponderância (IP) dos itens alimentares por classes de
comprimento de exemplares de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio
Mamanguape, Paraíba...........................................................................................
51
Figura 5 Dendrograma da análise de agrupamento normal, com base nos
valores totais do Índice de Preponderância das categorias alimentares
consumidas por Hippocampus reidi, por classes de tamanho, no estuário do
Rio Mamanguape, Paraíba...................................................................................
51
Figura 6 Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de
Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape,
Paraíba.............................................................................................................................
55
Figura 7 Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens
alimentares e a altura de exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário
do Rio Mamanguape, Paraíba.....................................................................................
55
Figura 8 Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de
Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba...............
56
10
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1
Tabela 1 Algoritmos utilizados para o cálculo da estimativa de tamanho
populacional de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba,
de acordo com o método de Schnabel (GREENWOOD, 2002)............................
22
Tabela 2 Número de exemplares de Hippocampus reidi encontrados no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, agrupados por sexo e freqüência
absoluta de avistagens.........................................................................................
24
Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a
variação no uso de micro-habitats por Hippocampus reidi entre os estágios de
vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba......................................................
32
Tabela 4 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais substratos
de apoio contribuíram para a dissimilaridade entre estágios de vida de
Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape,
Paraíba..................................................................................................................
33
Capítulo 2
Tabela 1 Freqüência e Índice de Preponderância de cada item consumido por
Hippocampus reidi no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.............................
49
Tabela 2 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias
alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os grupos de
Hippocampus reidi classificados com base na altura...........................................
52
Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a
variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos
(1), estágios de vida (2), sexos por estágio de vida (3) e estados reprodutivos
(4), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba........................................................
53
Tabela 4 Testes pareados da análise de similaridades (ANOSIM) para a
variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos
por estágio de vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba..............................
53
Tabela 5 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias
alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os sexos por estágio de
vida na dieta de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape,
Paraíba....................................................................................................................
54
11
INTRODUÇÃO GERAL
Os cavalos-marinhos (Teleostei: Syngnathidae: Hippocampus) são
geralmente caracterizados por apresentarem distribuição esparsa, baixa mobilidade,
áreas-vitais pequenas, baixa fecundidade, cuidado parental prolongado e fidelidade
entre os parceiros (LOURIE et al, 1999; FOSTER & VINCENT, 2004). Além disso,
possuem um sistema diferenciado de reprodução, no qual são os machos que fornecem
oxigênio e nutrientes para a prole, que é incubada em uma bolsa ventral. Tais
características colocam o gênero Hippocampus entre os muitos cuja história natural
pode tornar seus componentes suscetíveis à sobreexploração ou à destruição de
habitat (FOSTER & VINCENT, op. cit.).
Não obstante, diferentes espécies de cavalos-marinhos são exploradas
comercialmente por pelo menos 77 nações, em grandes volumes e para diversas
finalidades (MCPHERSON & VINCENT, 2004; PROJECT SEAHORSE, 2007), fato
que despertou a atenção para as grandes lacunas no conhecimento sobre a biologia
e ecologia desses animais (WOODS, 2002). Cavalos-marinhos estão também
sujeitos às fortes pressões antrópicas exercidas sobre os seus ambientes costeiros,
como recifes e estuários (VINCENT, 1995a; VINCENT, 1996; LOURIE et al, 1999).
Como resultado dessa combinação de fatores, 33 espécies de Hippocampus (das
34 consideradas válidas pelo Project Seahorse) figuram na lista vermelha da World
Conservation Union (IUCN, 2006) e todo o gênero faz parte do Apêndice II da Convention
on International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora (CITES).
Desde a documentação inicial do comércio de cavalos-marinhos realizada na
Ásia por VINCENT (1995a), estudos adicionais têm evidenciado a participação de
outras regiões nessa atividade, incluindo a América Latina, e, particularmente, o
Brasil (DIAS et al, 2002; ROSA et al, 2002; DIAS & ROSA, 2003; BAUM & VINCENT,
2005; ROSA, 2005; ALVES, 2006).
Apenas recentemente, porém, a magnitude e os impactos da extração de
cavalos-marinhos no Brasil começaram a ser avaliados e traduzidos em medidas
conservacionistas (ROSA, 2005, ROSA et al, 2005), sendo a mais abrangente delas
a inclusão das duas espécies nominais registradas para o Brasil (Hippocampus cf.
erectus Perry, 1810 e H. reidi Ginsburg, 1933) na Lista Nacional das espécies de
invertebrados aquáticos e peixes sobreexplotadas ou ameaçadas de sobreexplotação
(BRASIL, 2004), instrumento legal através do qual ficou estabelecida a
12
obrigatoriedade, em um prazo de cinco anos, da elaboração de um plano de gestão
para as espécies nele listadas.
Neste sentido, estudos acerca dos cavalos-marinhos são importantes para
atender os objetivos de conservação estabelecidos pelo Ministério do Meio
Ambiente. Além disso, podem contribuir em discussões sobre aspectos mais amplos,
como o declínio da pesca artesanal, a exploração seqüencial de recursos, os
descartes da pesca industrial e a necessidade de proteção de ambientes como
manguezais e recifes.
O presente estudo buscou ampliar o conhecimento acerca de Hippocampus
reidi (Fig. 1), uma espécie corpo estreito e focinho longo e considerada de grande
porte quando comparada com outras espécies de cavalos-marinhos (LOURIE et al,
2004), cujas cores de base incluem amarelo, laranja avermelhado, marrom e preto,
geralmente acentuadas por pequenas manchas pretas na cabeça e no corpo
(MICHAEL, 2001; HUMANN & DELOACH, 2002). Por suas características de porte
e colorido, H. reidi é uma das espécies de cavalo-marinho mais exploradas para fins
de aquarismo, sendo o Brasil um dos seus principais exportadores (BAUM &
VINCENT, 2005; ROSA, 2005; ROSA et al, 2006).
Figura 1 Hippocampus reidi Ginsburg, 1933. Foto: Ary Amarante, 2002.
13
Não obstante, pouco se conhece sobre a biologia e ecologia de suas
populações naturais no nosso país, particularmente no que diz respeito à alimentação,
aspecto considerado como a principal fonte de mortalidade de cavalos-marinhos em
cativeiro (WILSON & VINCENT, 1998; BULL, 2002; KOLDEWEY, 2005).
Neste estudo são apresentadas informações inéditas acerca da estrutura
populacional e da alimentação natural de H. reidi. Os dados foram coletados de
outubro de 2005 a setembro de 2006 no estuário do Rio Mamanguape (Fig. 2), o
segundo maior do Estado da Paraíba, com aproximadamente 24 km de extensão
(ALVES & NISHIDA, 2003; ALVES et al, 2005). O referido estuário encontra-se
inserido na Área de Proteção Ambiental (APA) da Barra do Rio Mamanguape, nos
municípios de Rio Tinto e Marcação (PALLUDO & KLONOWSKI, 1999), onde
foram selecionados dois pontos amostrais, ambos formados por áreas de remanso,
de fácil acesso: 1) Camboa do peixe-boi (Fig. 3A), margeada um bosque de R.
mangle cujas raízes ficam totalmente expostas na baixamar. Nela foram
amostrados cerca de 300 m de extensão por 50 m de largura, sendo a
profundidade do canal central aproximadamente 4 metros e 2) Camboa Tanques
(Fig. 3B), localizada cerca de 1 km a noroeste da camboa do peixe-boi. Nela foram
amostrados cerca de 500 m de extensão por 150m de largura, sendo a margem
dos primeiros 300 m ao norte ocupada por um bosque de R. mangle cujas raízes
ficam totalmente expostas na baixamar, e os 200 metros ao sul margeados
principalmente por Laguncularia racemosa.
ESTRUTURA DA DISSERTAÇÃO
O presente estudo teve como foco a ecologia do cavalo-marinho Hippocampus
reidi Ginsburg, 1933, analisada a partir de dados de campo coletados em uma Área de
Proteção Ambiental do Estado da Paraíba. Os resultados foram organizados em
capítulos conforme descrito a seguir: capítulo 1 - aspectos populacionais e uso do
habitat; capítulo 2 - alimentação natural de H. reidi.
14
Figura 2 Mapa georeferenciado do estuário do Rio Mamanguape. Braços de rio onde a pesquisa foi conduzida: 1: “camboa do
peixe-boi”; 2: “camboa Tanques”. Modificado de SUDEMA (2006).
1
2
Figura 3
Visão geral dos locais de observação dos
Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixe
Acervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação (LAPEC
Visão geral dos locais de observação dos
cavalos-
marinhos no estuário do
Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixe
-boi.
B: camboa Tanques. Fotos:
Acervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação (LAPEC
-
UFPB)
15
marinhos no estuário do
B: camboa Tanques. Fotos:
UFPB)
, 2006.
A
B
16
CAPÍTULO 1:
ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR Hippocampus reidi
Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO
MAMANGUAPE, PB, BRASIL.
17
ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR Hippocampus reidi
Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO
MAMANGUAPE, PB, BRASIL.
RESUMO
O presente capítulo representa um estudo de caso de uma espécie ameaçada de
cavalo-marinho, Hippocampus reidi. As amostragens foram realizadas mensalmente
por meio de censo visual, entre outubro de 2005 e setembro de 2006, em duas áreas
de remanso no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Os exemplares foram
marcados e tiveram registrados a altura, sexo, estágio de vida, estado reprodutivo,
profundidade de avistagem e micro-habitat utilizado como substrato de apoio. Após a
coleta de dados, todos os cavalos-marinhos foram devolvidos ao mesmo local onde
haviam sido encontrados. Foram avistados 191 exemplares de H. reidi (90 machos,
88 fêmeas e 13 indivíduos jovens) dos quais 65 foram reencontrados. O tempo
máximo entre a avistagem inicial e final dos indivíduos foi de 219 dias, não sendo
encontradas diferenças na quantidade de fêmeas e machos re-avistados. O tamanho
populacional foi estimado em 292,3 indivíduos. Indivíduos reprodutivos foram
encontrados o ano todo, com pico em julho. A altura média dos indivíduos foi de
14,51±2,66 cm, variando significativamente entre os estados reprodutivos. Os cavalos-
marinhos foram observados, principalmente solitários, utilizando Rhizophora mangle
como substrato de apoio, e em profundidades de até 10 cm. Os resultados sugerem
um uso restrito do espaço por H. reidi, de acordo com o deslocamento e tamanho
estimado das áreas vitais e com a re-avistagem de indivíduos.
18
POPULATIONAL DATA AND HABITAT USE BY Hippocampus reidi Ginsburg,
1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) AT RIO MAMANGUAPE ESTUARY,
BRAZIL.
ABSTRACT
This paper provides a case study of a threatened seahorse species, Hippocampus
reidi, highlighting the importance of using ecological information to assist
conservation and management initiatives. Data were gathered from October 2005 to
September 2006 at the Mamanguape estuary, state of Paraíba, NE Brazil. Seahorses
were marked and had their height, sex, life stage, reproductive stage, depth and
holdfast recorded, and then returned to the same place where they were found.
Throughout the study 191 individuals were sighted (90 males, 88 females and 13
juveniles) and 65 were re-sighted. Maximum residency during the sampling period
was 219 days and the estimated population size was of 292,3 seahorses. Our
findings suggest that reproduction takes place year-round, however a reproductive
peak was observed in July. Mean height of specimens was 14,51±2,66 cm, which
varied among the reproductive stages. In most of the sightings seahorses were
solitary, using Rhizophora mangle roots as holdfasts, in depths up to 10 cm. Our
findings suggest some restricted spatial use by H. reidi, which was consistent with its
estimated home range, and with re-sighting of specimens.
19
1.1 Introdução
Recentemente, Foster & Vincent (2004) chamaram a atenção para os
seguintes fatos: 1) pouco se sabe acerca do comportamento, biologia, ecologia e
dinâmica populacional da maioria das espécies de cavalos-marinhos (gênero
Hippocampus), e 2) o sucesso de iniciativas conservacionistas bem elaboradas
depende de quão apropriadamente conhecemos os próprios animais, sendo assim
as pesquisas um elemento-chave em qualquer programa de conservação.
Mundialmente, dados populacionais e biológicos para os cavalos-marinhos
são escassos, sendo poucas as espécies estudadas em ambiente natural. Em
termos de estrutura populacional, dados publicados são ainda restritos a poucas
espécies (e.g. VINCENT & SADLER, 1995; PERANTE et al., 2002; BELL et al.,
2003; MOREAU & VINCENT, 2004; CURTIS & VINCENT, 2005; CURTIS &
VINCENT, 2006); além disso, embora um dos problemas enfrentados pelas
populações de cavalos-marinhos seja a destruição de seus ambientes preferenciais,
trabalhos sobre uso do habitat são bastante escassos (e.g. PERANTE et al., 1998,
2002; BELL et al., 2003; DIAS & ROSA, 2003, CURTIS & VINCENT, 2005).
O Brasil explora cavalos-marinhos para a aquariofilia desde pelo menos 1999,
sendo H. reidi o foco dessa extração; diversos pescadores já relatam a diminuição
populacional desses animais ao longo dos anos (ROSA et al., 2005), sendo
necessários estudos sobre suas populações ao longo da costa brasileira, para
subsidiar iniciativas de conservação e manejo.
O presente estudo buscou caracterizar a estrutura populacional de cavalos-
marinhos do estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, em termos de número de
indivíduos por sexo, estágio de vida, estado reprodutivo e altura, e registrar suas
interações sociais e o uso do habitat.
1.2 Metodologia
1.2.1 Coleta de dados
Entre outubro de 2005 e setembro de 2006, realizaram-se buscas intensivas
quinzenais com duração de uma hora, ao longo da margem das camboas do peixe-
boi, utilizando-se uma canoa conduzida por um pescador local. Dos 191 exemplares
de H. reidi avistados, 157 foram marcados na região da cauda, por meio de um colar
20
feito com fio encapado colorido com 1 mm de espessura e miçangas (Fig. 1A). Foram
registrados os seguintes dados: horário de avistagem/reavistagem e posição
geográfica (UTM), com um GPS (modelo Magellan MAP 330), altura (cm) - distância
do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE et al., 1999), profundidade de
avistagem, substrato de apoio, padrão de colorido, sexo [macho (M), fêmea (F),
indeterminado (I)], estágio de vida [jovem (JM), sub-adulto (SA), adulto (A)] e estado
reprodutivo [macho: com bolsa incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora
não proeminente (M.BN), imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP),
com ovopositor não proeminente (F.ON), imatura (F.IM); indeterminado: imaturo
(I.IM)]. Após a coleta de dados os indivíduos foram devolvidos ao mesmo local onde
foram encontrados.
Os indivíduos machos foram identificados pela presença de uma bolsa
incubadora na região ventral (1C-D) e as fêmeas pela presença do ovopositor (Fig.
1E-F). Com relação ao estágio de vida, utilizou-se a altura do menor macho com
bolsa incubadora visível para determinação do estágio sub-adulto, e a altura do
menor macho com bolsa incubadora proeminente para o estágio adulto. Tal critério,
embora subjetivo, é o mais utilizado para determinação de maturidade sexual em
cavalos-marinhos e é considerado um aspecto chave devido a preocupações
conservacionistas e pragmatismo (FOSTER & VINCENT, 2004).
Para a determinação do estado reprodutivo, verificou-se o grau de
desenvolvimento, ou dilatação, da bolsa incubadora e do ovopositor, de forma que
os indivíduos machos com bolsa incubadora proeminente (1D) ou as fêmeas com
ovopositor proeminente (1F) foram considerados reprodutivos (BELL et al., 2003).
Todos os indivíduos jovens (1B) e sub-adultos foram considerados imaturos.
1.2.2 Análise dos dados
A quantidade de indivíduos por sexo foi comparada através de χ
2
e os dados
de altura foram comparados entre estados reprodutivos, através de análise de
variância (ANOVA), sendo submetidos, posteriormente, ao teste de HSD de Tukey. Os
dados de profundidade de avistagem foram analisados através do teste não
paramétrico de Kruskal-Wallis e da correlação de Spearman, uma vez que não
apresentaram distribuição normal, de acordo com o teste de Shapiro-Wilks.
21
Figura 1 A: Marcação de Hippocampus reidi na região da cauda; B: Indivíduo jovem,
de sexo indeterminado; C: macho com bolsa incubadora não proeminente; D: macho
com bolsa incubadora proeminente; E: fêmea com ovopositor não proeminente; F:
fêmea com ovopositor proeminente. Fotos: Acervo LAPEC-UFPB.
A
B
C
D
E
F
E
22
Para a obtenção da estimativa de tamanho populacional, aplicou-se o método
de Schnabel, com o estimador de Schumacher-Eschmeyer (GREENWOOD, 2002),
utilizando os algoritmos disponibilizados na Tab. 1. Para analisar o deslocamento e a
área-vital dos cavalos-marinhos, utilizou-se o método dos Minimum Convex
Polygons (MCP), que é considerado uma ferramenta extremamente robusta para
estudos de curta duração, ou quando apenas poucas posições de recaptura por
animal estão disponíveis (ver BELL et al., 2003). Tal método consistiu em calcular a
área de um polígono formado através da união das posições de recaptura. Os
pontos foram marcados em uma carta geo-referenciada da área estudada, através
do programa Autocad 2005 e a área/comprimento dos polígonos resultantes
medidos com o programa UTHSCSA ImageTool 3.0 for Windows (WILCOX et al.,
2002). Os dados obtidos foram comparados através de testes t de Student.
Tabela 1 Algoritmos utilizados para o cálculo da estimativa de tamanho populacional
de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, de acordo com o
método de Schnabel (GREENWOOD, 2002)
Estimativa de tamanho populacional N = ∑niM
2
i / ∑miMi
Intervalo de confiança (95%)
∑niM
2
i / { ∑miMi ± [(∑niM
2
i)(∑M
2
i/ni) – (∑miMi)
2
] / (S – 2)}
S = número de amostras
ni = número total de indivíduos capturados na amostra “i”
mi = número de indivíduos já marcados quando capturados na amostra “i”
Mi = número total de indivíduos marcados previamente a amostra “i”
Visando comparar o uso de micro-habitats nos diferentes estágios de vida, foi
construída uma matriz de similaridades, utilizando o coeficiente de Bray-Curtis como
medida de similaridade, a partir do número total de cavalos-marinhos que utilizaram
determinado substrato de apoio para cada estágio de vida e por mês. Tal matriz foi
posteriormente empregada em uma análise de similaridades não paramétrica
(ANOSIM) e em uma SIMPER, a fim de testar as similaridades entre os estágios de
vida e verificar quais micro-habitats contribuíram para a separação destes (CLARKE
& WARWICK, 2001).
Todas as análises univariadas foram realizadas no pacote Statistica 6.0 for
Windows (STATSOFT, 2001), com os níveis de significância ajustados para rejeitar H
0
quando p<0,05. As técnicas exploratórias e multivariadas, por sua vez, foram
realizadas no pacote estatístico PRIMER 5 (CLARKE & GORLEY, 2001).
23
1.3 Resultados
1.3.1 Estrutura populacional
Foram avistados 191 cavalos-marinhos (90 machos, 88 fêmeas e 13 indivíduos
jovens que não puderam ter o sexo determinado), com número médio de indivíduos
encontrados por dia de igual a 7,53±3,82 (1-15) (Fig. 2). Dos 157 marcados, 63 foram
reencontrados, em 107 eventos de recaptura. Alguns indivíduos foram encontrados
repetidas vezes (1-6), de tal forma que o número total de avistagens foi de 301 (Tab. 2).
O tempo máximo entre a avistagem inicial e final dos indivíduos foi de 219 dias (média=
80,35±59,54 dias), não sendo encontradas diferenças entre os sexos (t= -0,29; g.l.
=163; p=0,77) (Fig. 3) ou no número de machos e fêmeas reencontrados (34 e 29,
respectivamente) (
χ
2
=0,27; g.l.=1; p=0,61). Ao aplicar-se o método de Schnabel com o
algoritmo de Schumacher-Eschemeyer, obteve-se uma estimativa de tamanho
populacional da ordem de 292,3 indivíduos (IC 95%: 226-413,8) para as áreas
amostradas.
Figura 2 Proporção entre os sexos de exemplares de H. reidi (n=191) encontrados no
Estuário do Rio Mamanguape, durante o período de outubro de 2005 a setembro de
2006. Onde:
= machos,
= fêmeas,
= indeterminados. Os números entre os
parênteses referem-se ao “n” de cada mês
0%
20%
40%
60%
80%
100%
outubro
novembro
dez embro
jane
iro
fevereiro
abril
maio
junho
julho
agos to
s etembro
P roporç ã o e ntre os se x os
(7) (11)
(10) (9) (18) (11) (31)
(13)
(14) (32)
(23) (12)
24
Tabela 2 Número de exemplares de Hippocampus reidi encontrados no Estuário do
Rio Mamanguape, Paraíba, agrupados por sexo e freqüência absoluta de
avistagens.
Nº de avistagens Machos Fêmeas Indeterminados Total
1 56 59 11 126
2 22 18 1 41
3 5 7 1 13
4 3 1 - 4
5 3 1 - 4
6 1 2 - 3
Total 90 88 13 191
Figura 3 Tempo de residência de Hippocampus reidi no Estuário do Rio
Mamanguape, com base na reavistagem de 65 indivíduos no período de um ano.
Onde:
= machos,
= fêmeas.
Com relação aos estágios de vida, 12,56% (n=24) dos exemplares avistados
eram sub-adultos e 80,63% (n=154) adultos; os jovens perfizeram 6,81% (n=13) do
total de indivíduos. Em termos de estados reprodutivos, 19,37% eram imaturos
[F.IM: 7,85% (n=15), M.IM: 4,71% (n=9), I.IM: 6,81% (n=13)], 43,98% reprodutivos
[F.OP: 22,51% (n=43); M.BP: 21,47 (n=41)] e 36,65% não estavam reprodutivos
[F.ON: 15,71% (n=30); M.BN: 20,94% (n=40)]. Embora tenham sido encontrados
exemplares reprodutivos de H. reidi durante todo o ano, houve um aumento no
número desses animais entre os meses de maio e agosto, com pico em julho,
também sendo observada uma segunda moda no mês de outubro (Fig. 4). Durante o
mesmo período foram observados dois machos liberando filhotes, entre 10 e 11
horas da manhã. Em um dos exemplares observados, a cauda contraiu-se sobre a
25
região da bolsa duas vezes e a cada um destes movimentos, aproximadamente 100
filhotes com cerca de 7 mm de altura (Fig. 5) foram liberados, a maioria dos quais
dispersou-se subseqüentemente na coluna d’água.
A altura média dos cavalos-marinhos, excluindo os recém-nascidos, foi de 14,01
± 2,69 cm (3,5-19,3 cm) (Fig. 6), não tendo sido encontradas diferenças significativas na
altura de machos e fêmeas (t= -1,33; g.l.=176; p=0,18). Os resultados obtidos revelaram
diferenças entre a altura dos exemplares por estados reprodutivos (F=105;06,
g.l.=6;184, p<0,01) (Fig. 7), onde a altura média dos indeterminados imaturos (I.IM) foi
menor do que a dos indivíduos nos demais estados. Foram também encontradas
diferenças entre o grupo dos indivíduos reprodutivos, dos indivíduos não reprodutivos e
dos indivíduos sub-adultos. Por outro lado, não houve diferenças significativas entre
fêmeas com ovopositor proeminente e machos com bolsa incubadora proeminente,
entre fêmeas com ovopositor não proeminente e machos com bolsa incubadora não
proeminente, ou fêmeas e machos imaturos.
Figura 4 Proporção entre os estados reprodutivos de H. reidi (n=191) no Estuário do
Rio Mamanguape, de outubro de 2005 a setembro de 2006.
= não reprodutivos
(fêmeas com ovopositor não proeminente e machos com bolsa incubadora não
proeminente)
= reprodutivos (fêmeas com ovopositor proeminente e machos com
bolsa incubadora proeminente) e
= imaturos (jovens de sexo indeterminado,
fêmeas imaturas e machos imaturos). Os números entre parênteses referem-se ao
“n” de cada mês.
0%
20%
40%
60%
80%
100%
o
u
tubro
novembro
dez embro
j
a
ne
i
r
o
fevereir
o
ab
r
il
ma
i
o
junh
o
jul
h
o
agos t
o
s et
e
mb
r
o
(7) (11) (10) (9) (18)
(11) (31) (13) (14)
(32) (23) (12)
Figura 5
Exemplar recém
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto:
André Castro, 2006.
Figura 6
Número de exemplares de
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
Exemplar recém
-nascido de Hippocampus reidi
, fotografado
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto:
Número de exemplares de
H. reidi
(n=191) por classe de tamanho (altura) no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
26
, fotografado
in-situ, no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto:
(n=191) por classe de tamanho (altura) no
27
Figura 7 Variação na altura de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape, de
acordo com o estado reprodutivo. Onde: = Média, ±EP, ±DP; F = fêmeas,
M = machos, I = indeterminados, IM = imaturos, BP = bolsa incubadora proeminente,
ON = ovopositor não proeminente, OP = ovopositor proeminente, BN = bolsa
incubadora não proeminente; R = reprodutivos, NR = não reprodutivos e SA = sub-
adultos, grupos homogêneos de acordo com o teste HSD de Tukey.
1.3.2 Interações sociais e uso do habitat
Na maioria das vezes, os exemplares de H. reidi foram avistados solitários
(54,15%, n=163), sem a presença de outro cavalo-marinho em até 0,5 m de distância;
porém, foram observados grupos formados por 2 a 6 indivíduos (45,85%), dos quais 44
(63,77%) em dupla, sendo 25 delas formadas por casais, 11 trios (23,91%), um grupo
com cinco exemplares (3,62%) e dois com seis (8,70%).
Dentre os 25 casais observados, quatro apresentaram comportamento de
corte, como descrito a seguir: ambos os parceiros foram avistados compartilhando o
mesmo substrato de apoio (raízes de Rhizophora mangle), próximos às margens das
camboas. Após soltarem-se das raízes de R. mangle, deslocaram-se, paralelamente,
próximos ao local onde se encontravam e, ocasionalmente, entrelaçaram suas
caudas. Em todos os eventos observados, a interação entre os parceiros durou,
aproximadamente, cinco minutos.
F.IM M.BP F.ON F.OP M.IM M.BN I.IM
Estados reprodutivos
4
6
8
10
12
14
16
18
Altura (cm)
R
R
NR
NR
SA SA
n =
15
n =
41
n =
30
n =
43
n =
9
n =
40
n = 13
28
Com base no mapeamento das coordenadas geográficas dos cavalos-marinhos
ao longo de suas avistagens e reavistagens, verificou-se que os indivíduos deslocaram-
se em média 13,64±19,04 m com relação às posições onde foram encontrados pela
primeira vez, com deslocamento máximo de 137,61 m para uma fêmea. Não foram
encontradas diferenças significativas entre o deslocamento dos machos (10,53±10,95)
e fêmeas (16,88±25,83 m) (t = 1,22; g.l.=51; p=0,23) (Fig. 8). Complementarmente,
estimou-se a área vital em aproximadamente 25,39±36,30 m
2
,
também não sendo
encontradas diferenças significativas entre as áreas dos machos (10,33±7,04 m
2
) e das
fêmeas (40,44±48,46 m
2
) (t= -1,37; g.l.=8; p=0,21) (Fig. 9).
Com relação à profundidade de avistagem, 50% dos cavalos-marinhos foram
encontrados a aproximadamente 0,10m, 25% entre 0,01 e 0,05 m, e 25% entre 0,23 e 1
m (Fig. 10). Não foram observadas diferenças significativas na profundidade de
avistagem por sexo [H(2, n=156)=1,47; p=0,48), estágio de vida [H(2, n=156)=1,86;
p=0,39] ou estado reprodutivo [H(6, n=156)=2,46; p=0,87]. Não foi encontrada
correlação significativa entre a altura dos animais e a profundidade de avistagem
(r=0,07; n=156; p=0,41). Nas reavistagens, a maioria dos exemplares de H. reidi foi
encontrada em profundidades muito próximas daquelas onde haviam sido originalmente
avistados (Fig. 11), e, de modo geral, os deslocamentos verticais não ultrapassaram
0,50 m, com deslocamento máximo de 1,20 m registrado para um macho.
29
Figura 8 Deslocamento horizontal estimado de H. reidi, a partir da comparação das posições de avistagem e reavistagens de 25
indivíduos, no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: d0: posição inicial, d1, d2, d3, d4, d5 e d6: deslocamento em relação
à posição inicial; 1-10: fêmeas, 11-25: machos.
30
Figura 9 Área vital (m²) calculada a partir da compilação das posições de recaptura
de 10 exemplares de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
Legenda:
=machos,
= fêmeas. Obs: As distâncias entre as áreas no gráfico não
correspondem às distâncias reais no estuário.
Figura 10 Profundidade de avistagem de H. reidi (n=156) por estado reprodutivo no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: = Mediana, =25%-75%,
= Min-Máx, F= fêmeas, M= machos, I= indeterminados, IM= imaturos, BP= bolsa
incubadora proeminente, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor
proeminente, BN= bolsa incubadora não proeminente.
10m
10m
F.IM M.BP F.ON F.OP M.IM M.BN I.IM
Estados reprodutivos
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
Profundidade (m)
n =
11
n =
36
n =
23
n =
35
n =
8
n =
33
n =
10
31
Figura 11 Deslocamento vertical de exemplares de H. reidi reavistados no Estuário
do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: p1 = profundidade da avistagem inicial, p2, p3,
p4, p5 e p6 = profundidade nas demais avistagens.
Com relação ao uso de micro-habitats como substrato de apoio, a grande
maioria dos indivíduos (70%, n=106) foi avistada utilizando raízes de Rhizophora
mangle (Fig. 12). O uso dos micro-habitats, porém, variou entre os estágios de vida (R=
0,316; p<0,001), com os adultos diferindo significativamente dos jovens e dos sub-
adultos (Tab. 3). Em média, os machos adultos utilizaram com maior freqüência R.
mangle, fundo lamacento, Crassostrea rhizophorae e galhos caídos, além de terem
sido encontrados utilizando um maior número de tipos de micro-habitats como
substrato de apoio (Tab. 4).
32
Figura 12 Micro-habitats utilizados como substrato de apoio por exemplares de
Hippocampus reidi (n=161) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: uso geral; B:
uso por estágio de vida. Onde: = Rhizophora mangle, = fundo lamacento, =
galhos caídos, = Avicennia schaueriana, = Crassostrea rhizophorae, =
Laguncularia racemosa, = macroalgas, = esponjas, = folhas, = propágulos.
Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação no
uso de micro-habitats por Hippocampus reidi entre os estágios de vida, no estuário do
Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: JM= jovens, SA= sub-adultos e AD= adultos.
Grupos analisados
- Testes pareados -
R
Global
p
Simulações
(Nº)
Simulações para
valores ≥ R (Nº)
(1) JV x SA -0,033 0,565 1.000 565
(2) JV x AD 0,517 <0,001 1.000 0
(3) SA X AD 0,463 <0,001 1.000 0
70%
10%
6%
6%
2%
2%
1%
1%
1%
1%
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
JV
SA
AD
A
B
n =
10
n =
18
n =
133
33
Tabela 4 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais micro-habitats
contribuíram para a dissimilaridade entre estágios de vida de Hippocampus reidi no
Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: JV= jovens, SA= sub-adultos e AD=
adultos.
Micro-habitats utilizados
Abundância média Dissimilaridade média (%)
JV SA AD
JVxSA JVxAD
SAxAD
46,10 62,25 61,88
R. mangle
1,33 1,27 7,00 26,16 25,42 25,07
fundo lamacento 0,33 0,18 0,92 12,74 9,67 9,69
galhos caídos 0,00 0,09 0,67 4,37 7,15 7,53
A. schaueriana
0,00 0,00 0,17 0,00 3,27 3,21
C. rhizophorae
0,00 0,09 0,67 2,82 9,84 9,50
macroalgas 0,00 0,00 0,25 0,00 2,07 2,07
folhas 0,00 0,00 0,08 0,00 0,90 0,89
propágulos 0,00 0,00 0,08 0,00 0,90 0,89
L. racemosa
0,00 0,00 0,33 0,00 2,40 2,39
esponjas 0,00 0,00 0,08 0,00 0,65 0,64
Considerando-se apenas os indivíduos reavistados (n=65), 23,08% (n=15) deles
foram encontrados utilizando o mesmo tipo de micro-habitat (não necessariamente no
mesmo ponto) em que haviam sido avistados anteriormente, enquanto 40% (n=26)
foram reencontrados utilizando outros micro-habitats. Os demais indivíduos (36,92%,
n=24) foram reencontrados enquanto se deslocavam. R. mangle foi utilizada em pelo
menos uma das avistagens por 83,08% dos indivíduos (n=54) e por 96,30% dos
indivíduos com mais de duas avistagens (n=26).
1.4 DISCUSSÃO
O número equivalente de machos e fêmeas encontrado no presente estudo está
de acordo com os resultados obtidos por Dauwe (1992) para H. reidi, e com outros
estudos envolvendo outras espécies de cavalos-marinhos (e.g. VINCENT & SADLER,
1995; PERANTE et al., 1998; TEIXEIRA & MUSICK, 2001; BELL et al., 2003; MOREAU
& VINCENT, 2004; CURTIS & VINCENT, 2006), e parece compor um padrão para o
gênero Hippocampus e também para outros representantes da família Syngnathidae,
como sugerido a partir dos estudos acerca de Entelurus aequoreus (VINCENT et al.,
1995), Syngnathus schlegeli (WATANABE & WATANABE, 2001) e Nerophis
lumbriciformis (LYONS & DUNNE, 2005).
A pequena proporção de indivíduos jovens em relação ao número total de
cavalos-marinhos encontrados no presente trabalho, também foi registrada em outros
estudos com cavalos-marinhos (e.g. BELL et al., 2003; MOREAU & VINCENT, 2004),
34
sendo uma característica comum nos levantamentos populacionais desses animais
(MARTIN-SMITH & VINCENT, 2005). Tem sido sugerido que os indivíduos muito jovens
de várias espécies de cavalos-marinhos, particularmente H. reidi, podem passar os
primeiros dias de vida à deriva na coluna d’água (LOURIE et al., 1999) e que seu
desenvolvimento e comportamento durante este período sejam pelágicos, baseado na
tendência de não utilizarem a cauda para ancoragem (BULL, 2002).
A observação, no presente trabalho, de indivíduos reprodutivos ao longo do ano
está de acordo com as informações de Vincent (1990), de que o período de reprodução
de H. reidi dura pelo menos oito meses, e com a hipótese de que os cavalos-marinhos
de regiões tropicais podem apresentar um período reprodutivo mais prolongado que as
espécies de regiões temperadas, podendo alcançar os doze meses do ano (FOSTER &
VINCENT, 2004). Períodos reprodutivos prolongados também já foram encontrados
para outras espécies de cavalos-marinhos, como H. spinosissimus, H. kuda, H.
trimaculatus, H. bargibanti e H. abdominalis (FOSTER & VINCENT, op. cit.) e em alguns
estudos com peixes-cachimbo (e.g. HOWARD & KOEHN, 1985; LYONS & DUNNE,
2005; GASPARINI & TEIREIRA, 1999).
Considerando-se a variação da altura por estado reprodutivo, no presente
trabalho os indivíduos reprodutivos (machos e fêmeas) apresentaram alturas maiores
do que os machos e fêmeas não reprodutivos. Diferenças em tamanho relacionadas
com a reprodução têm sido interpretadas como um provável pareamento de machos
grandes com fêmeas maiores (TEIXEIRA & MUSICK, 2001), em vez de ser um efeito
direto do tamanho do macho resultante de indivíduos tentando maximizar seu potencial
reprodutivo (FOSTER & VINCENT, 2004). A não existência de diferenças na altura
entre os sexos é considerada uma característica comum para os cavalos-marinhos,
embora machos maiores tenham sido encontrados em populações de H. capensis
(BELL et al., 2003), H. spinosissimus e H. trimaculatus (FOSTER & VINCENT, 2004) e
H. reidi (DIAS, 2002), talvez em correlação com o tamanho da prole, conforme sugerido
para algumas espécies de Syngnathidae por STRAWN (1958), BERGLUND et al.
(1986) e MASONJONES (1997).
As áreas-vitais têm sido associadas com o comportamento reprodutivo em
algumas espécies de cavalos-marinhos (VINCENT & SADLER, 1995; VINCENT et al.,
2005; PERANTE et al., 2002; BELL et al., 2003; CURTIS & VINCENT, 2006) e os
custos de deslocamentos destes animais seriam considerados maiores que os
benefícios, em termos de sobrevivência, crescimento e reprodução (VINCENT et al.,
35
2005). Desta forma, a pequena área vital encontrada no presente estudo e as
reavistagens de indivíduos são fortes indicativos que H. reidi apresenta fidelidade de
sítio.
Corroborando os resultados obtidos por Martin-Smith & Vincent (2005), os
resultados obtidos neste estudo mostraram que os cavalos-marinhos foram encontrados
principalmente solitários. Quando em grupos, estes eram geralmente formados por
pares, predominantemente casais. A formação de pares por H. reidi foi previamente
descrita por Dauwe (1992) e Nijhoff (1993), tendo sido este também o principal tipo de
agrupamento observado em campo para as espécies socialmente monogâmicas H.
whitei (VINCENT & SADLER, 1995), H. comes (PERANTE et al., 2002) e H. capensis
(BELL et al., 2003), particularmente os pares macho/fêmea. As observações de
agrupamentos feitas no presente trabalho, juntamente com a fidelidade de sítio e o
pequeno tamanho das áreas-vitais registradas, sugerem que H. reidi talvez se enquadre
no padrão sexual monogâmico, o qual é freqüentemente encontrado em outras
espécies de cavalos-marinhos (ver FOSTER & VINCENT, 2004).
O comportamento de corte foi descrito para algumas espécies de cavalos-
marinhos em condições laboratoriais (e.g. VINCENT, 1995b; MASONJONES & LEWIS,
1996, 2000; WOODS, 2000) e em campo (e.g. VINCENT & SADLER, 1995; MOREAU
& VINCENT, 2004) e, de acordo com as descrições fornecidas por Lourie et al. (1999) e
Masonjones & Lewis (2000), o tipo de interação observada no presente estudo
correspondeu a uma das fases da corte, interpretada como a prontidão para o
acasalamento (VINCENT, 1990, 1994a, b; MASONJONES & LEWIS, 1996).
A duração das interações reprodutivas observadas no presente estudo
aproximou-se do tempo médio de 6 min encontrado para H. whitei (VINCENT &
SADLER, 1995) e da média de 5,2 min encontrada para todos os dias, excetuando-se o
primeiro, em que a corte foi observada em H. zosterae (MASONJONES & LEWIS
1996), e talvez represente uma característica do comportamento de corte entre os
cavalos-marinhos. Por outro lado, no presente estudo não foram verificadas mudanças
de coloração durante as interações reprodutivas, embora as mesmas tenham sido
amplamente documentadas em interações entre cavalos-marinhos (VINCENT, 1995;
VINCENT & SADLER, 1995; WOODS, 2000; FOSTER & VINCENT, 2004; MOREAU &
VINCENT, 2004).
Os micro-habitats utilizados por H. reidi no estuário do rio Mamanguape estão de
acordo com aqueles descritos por Rosa et al. (2002) e Dias & Rosa (2003). Os cavalos-
36
marinhos são considerados nadadores fracos que se ancoram na vegetação ou outro
substrato com sua forte cauda preênsil, e raramente se arriscam na coluna d’água para
perseguir suas presas (KENDRICK & HYNDES, 2005), sendo considerados geralmente
como predadores de emboscada (LOURIE et al., 1999; FOSTER & VINCENT, 2004;
FELÍCIO et al., 2006), para os quais os substratos de apoio desempenham um papel
chave na camuflagem, tanto para protegê-los dos predadores, como para que possam
capturar suas presas.
Embora a utilização do manguezal por cavalos-marinhos tenha sido reportada
apenas para H. kuda e H. reidi (FOSTER & VINCENT, 2004), os resultados do presente
evidenciaram o importante papel desempenhado pelo manguezal na manutenção de
populações saudáveis de H. reidi na área de estudo, uma vez que as raízes, galhos
caídos, folhas e frutos desta vegetação forneceram uma grande variedade de micro-
habitats, amplamente utilizados pela espécie.
Alguns indivíduos foram encontrados ancorados sobre o fundo lamacento, um
comportamento também descrito para H. capensis (BELL et al., 2003) e H. abdominalis
(MARTIN-SMITH & VINCENT, 2005). De acordo com as inferências de Moreau &
Vincent (2004) para H. breviceps, os exemplares encontrados sobre o fundo lamacento
poderiam estar temporariamente explorando habitats mais abertos, estar em trânsito
entre um substrato de apoio e outro, ou poderiam ter sido deslocados de suas áreas-
vitais. Tais informações também poderiam ser aplicadas a H. reidi.
De acordo com a literatura, a maioria das espécies de cavalos-marinhos vive em
regiões de baixa profundidade (LOURIE et al., 1999; FOSTER & VINCENT, 2004) e no
caso de H. reidi há registros de sua ocorrência desde profundidades de cerca de 10cm
(ROSA et al., 2002) a até 55m (VARI, 1982). A observação de cavalos-marinhos, no
presente trabalho, em áreas bastante rasas realça a importância de áreas como os
recifes e manguezais para esta espécie, como registrado para a maioria das espécies
de cavalos-marinhos (ver FOSTER & VINCENT, 2004).
Dauwe (1992) encontrou exemplares maiores de H. reidi em profundidades
maiores e, adicionalmente, Dias (2002) e Oliveira (2005) encontraram indivíduos
reprodutivos em profundidades maiores que os indivíduos não reprodutivos,
provavelmente devido a estes animais buscarem águas mais estáveis, sem as
perturbações provocadas por marolas na superfície. Além disso, sabe-se que algumas
espécies de cavalos-marinhos podem mudar de micro-habitat e profundidade com o
crescimento (ver FOSTER & VINCENT, 2004). Hippocampus comes aparentemente
37
prefere bancos de Sargassum spp. em ambientes rasos quando são jovens, mas
tendem a mover-se para comunidades adjacentes, compostas por corais e esponjas,
quando atingem o estágio adulto (PERANTE et al., 1998). Desta forma, a ausência no
presente trabalho de diferenças significativas entre os estados reprodutivos e a altura
dos animais com as profundidades de avistagem deve ser melhor investigada, assim
como realizadas buscas em áreas mais profundas, a fim de avaliar o papel
desempenhado pela estrutura local do ambiente, ontogenia e/ou estado reprodutivo na
distribuição vertical de H. reidi.
38
CAPÍTULO 2:
ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI:
SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.
39
ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI:
SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.
RESUMO
Este capítulo apresenta os resultados do primeiro estudo sobre a alimentação
natural de Hippocampus reidi, uma das espécies de cavalos-marinhos mais
intensamente comercializadas pelo mercado aquarista. Seus principais objetivos
foram descrever os itens alimentares e categorias de presas consumidos pela
espécie e fornecer informações acerca da estratégia alimentar e dos componentes
inter e intra-individuais para a largura de nicho. As amostragens foram realizadas
mensalmente por meio de busca intensiva, entre outubro de 2005 e setembro de
2006, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, onde os cavalos marinhos foram
marcados, anestesiados com óleo de cravo e submetidos à técnica da lavagem
estomacal. Para cada cavalo-marinho registraram-se o tempo para
anestesiamento/recuperação, altura, sexo, estágio de vida e estado reprodutivo. Após
a coleta de dados, todos os cavalos-marinhos foram devolvidos ao mesmo local onde
haviam sido encontrados e o material obtido através da lavagem foi identificado, em
laboratório, até o menor nível taxonômico possível, com o auxílio de especialistas. Os
itens alimentares foram descritos através de Freqüência de Ocorrência, Abundância
Relativa, Índice de Preponderância e Abundância específica; já a estratégia alimentar
e contribuição para a largura de nicho foram descritos através do método de
AMUNDSEN. Os principais itens encontrados foram crustáceos, não tendo sido
encontradas diferenças entre os itens consumidos e o estado reprodutivo dos cavalos-
marinhos. Entretanto, verificou-se que exemplares de maior porte consumiram uma
maior proporção de itens grandes. Os resultados sugerem que Hippocampus reidi
apresenta uma estratégia alimentar generalista e com alta variação entre os fenótipos.
Nossos resultados sugerem que a técnica da lavagem estomacal constitui uma
ferramenta útil e não-destrutiva em estudos acerca de cavalos-marinhos.
40
FEEDING HABITATS OF THE LONGSNOUT SEAHORSE Hippocampus reidi
Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) AT RIO MAMANGUAPE
ESTUARY, BRAZIL.
ABSTRACT
This paper presents the results of the first study on the natural diet of the
Hippocampus reidi, one of the most sought after seahorse species in the aquarium
trade. Its main goals were to describe the food items and prey categories consumed
by the species, and to discuss feeding strategy and inter and intra-individual
components of niche breadth. Data were gathered from October 2005 to September
2006 at the Mamanguape estuary, state of Paraíba, NE Brazil. Specimens of H. reidi
were hand-picked and kept in plastic recipients where they were anaesthetized using
clove oil. Food items were obtained through an adaptation of the flushing method and
were counted and identified to the lowest possible taxonomic level, with the aid of
specialists. Specimens were marked and had their height, sex, life and reproductive
stage recorded, and then returned to the same place where they were found. Food
items were analyzed using the following methods Frequency of Occurrence, Relative
Abundance, Index of Preponderance and Prey-specific Abundance using the points´
method. The graphical analysis proposed by Amundsen was used to interpret the
feeding strategy and contribution to niche breadth. Crustaceans were the most
important items in diet of H. reidi, a result in line with previous research on
syngnathids. No significant differences in diet composition were found between
reproductive stages, however, a higher proportion of large items were consumed by
the larger seahorses. The feeding strategy and niche breadth analysis suggested that
H. reidi has a generalist feeding strategy, with high variation between phenotypes.
Our results suggest that the flushing technique can be a useful and non-destructive
tool in seahorse research.
41
2.1 Introdução
A análise quali-quantitativa da dieta natural de espécies de peixes é um passo
importante para ajudar a entender as complexas interações tróficas, variações
temporais, espaciais, ontogenéticas e sexuais na biologia da ictiofauna, além de ser
uma ferramenta muito importante na conservação das espécies e manejo da pesca
(XIE et al., 2000; WOODS, 2002).
Muitos estudos, tradicionalmente, sacrificam grandes quantidades de
exemplares para examinar seus conteúdos estomacais. Tais procedimentos não são
recomendáveis quando a espécie em estudo encontra-se ameaçada, possui um
valor econômico elevado, ou apresenta uma baixa densidade populacional
(KAMLER & POPE, 2001), como é o caso dos cavalos-marinhos (LOURIE et al.,
1999), uma vez que podem alterar a estrutura populacional em determinadas áreas
(HARTLEB & MORING, 1995).
Por outro lado, há o reconhecimento de que a alimentação dos cavalos-
marinhos tem sido um dos principais entraves ao seu cultivo em escala comercial e
um dos causadores de mortalidade em cativeiro (WILSON & VINCENT, 1998; BULL,
2002); estudos recentes têm indicado que os problemas mais comumente relatados
nas tentativas de manter ou cultivar cavalos-marinhos estão relacionados com a
provisão de alimento adequado e o tratamento de doenças (e.g., KOLDEWEY,
2005), muitas vezes relacionadas à uma alimentação inadequada ou pobre em
nutrientes.
Essa situação não é surpreendente, dada a escassez de informações sobre a
dieta natural de cavalos-marinhos (inclusive para espécies altamente exploradas).
Conhecer tal aspecto é crucial não apenas para dar suporte à conservação e manejo
das populações selvagens de cavalos-marinhos, como também para aprimorar as
condições de cultivo e, conseqüentemente, reduzir a mortalidade em cativeiro.
Embora o cultivo desses animais não substitua esforços de conservação das
populações naturais, tem o grande potencial de integrar conservação e
desenvolvimento sustentável, sendo uma importante alternativa para diminuir as
pressões antrópicas sobre as populações selvagens (JOB et al., 2002).
Os poucos estudos publicados sobre a alimentação de cavalos-marinhos em
ambiente natural sugerem que copépodos, anfípodos e camarões Caridae são
importantes componentes da dieta (TIPTON & BELL, 1988; KANOU & KOHNO,
42
2001; TEIXEIRA & MUSICK, 2001; WOODS, 2002; KENDRICK & HYNDES, 2005) e
essas informações tem sido aplicadas de forma generalizada ao gênero
Hippocampus. Entretanto, questões básicas ainda precisam ser respondidas para a
maioria das espécies de cavalos-marinhos, como por exemplo: quais os principais
itens alimentares consumidos? Quais relações podem ser observadas entre as
categorias tróficas e o tamanho dos animais? Existem diferenças na alimentação de
machos e fêmeas, ou entre indivíduos sexualmente maduros e imaturos?
Este capítulo apresenta os resultados do primeiro estudo sobre a alimentação
natural de Hippocampus reidi, uma das espécies de cavalos-marinhos mais
intensamente comercializadas pelo mercado aquarista (ROSA et al, 2006) e que
figura na lista vermelha da IUCN na categoria Data Deficient (IUCN, 2006). Seus
principais objetivos foram descrever os itens alimentares e categorias de presas
utilizados pela espécie e fornecer informações acerca da estratégia alimentar e dos
componentes inter e intra-individuais para a largura de nicho.
2.2 Metodologia
2.2.1 Coleta de dados
Entre outubro de 2005 e setembro de 2006, realizaram-se buscas intensivas
quinzenais com duração de uma hora, ao longo da margem das camboas do peixe-
boi, utilizando-se uma canoa conduzida por um pescador local. Cada espécime de H.
reidi avistado foi marcado na região da cauda, por meio de um colar feito com fio
encapado colorido com 1 mm de espessura e miçangas, a fim inferir possíveis efeitos
da amostragem sobre os animais. Posteriormente, os exemplares foram colocados no
interior de recipientes plásticos e anestesiados com óleo de cravo a 0,05% (ver
CUNHA & ROSA, 2006), concentração utilizada tendo em vista o porte e a morfologia
diferenciada dos cavalos-marinhos.
Após a indução da anestesia, definida como o momento em que os exemplares
capturados cessavam os movimentos de suas nadadeiras peitorais e distendiam a
cauda muscular, os cavalos-marinhos foram transferidos para recipientes de 2 litros,
com água do ambiente previamente filtrada em rede com abertura de malha de 40
µm. Tais animais foram então submetidos à técnica da “lavagem estomacal”, revisada
por Kamler & Pope (2001), e modificada neste estudo, como descrito a seguir: o
procedimento adotado consistiu na injeção de 2 ml de água doce no interior do tubo
digestório dos animais, utilizando sonda de diâmetro externo igual a 4 mm, acoplada a
seringa descartáveis (Fig. 1). Após a ingestão de água, o conteúdo alimentar
regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40
retido no filtro foi fixado em formalina a 10% e transportado para o laboratório, onde foi
feita
a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de
especialistas.
Figura 1 Exemplar de
H
estomacal”. Foto
: Acervo LAPEC
Imediatamente após a coleta de
transferidos para recipientes com água e aeração contínua até a recuperação
(quando
os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar
suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram e
Para cada exemplar, foram registrados o
recuperação, altura
(cm)
et al,
1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida
[jovem (JM), sub-
adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [
incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora não proeminente (M.BN),
imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP), com ovopositor não
proeminente (F.ON), i
matura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].
digestório dos animais, utilizando sonda de diâmetro externo igual a 4 mm, acoplada a
seringa descartáveis (Fig. 1). Após a ingestão de água, o conteúdo alimentar
regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40
retido no filtro foi fixado em formalina a 10% e transportado para o laboratório, onde foi
a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de
H
ippocampus reidi sendo submetido
à técnica da “lavagem
: Acervo LAPEC
-UFPB, 2006.
Imediatamente após a coleta de
dados, os cavalos
transferidos para recipientes com água e aeração contínua até a recuperação
os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar
suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram e
Para cada exemplar, foram registrados o
s tempos
de indução da a
(cm)
-
distância do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE
1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida
adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [
incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora não proeminente (M.BN),
imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP), com ovopositor não
matura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].
43
digestório dos animais, utilizando sonda de diâmetro externo igual a 4 mm, acoplada a
seringa descartáveis (Fig. 1). Após a ingestão de água, o conteúdo alimentar
regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40
µm) e o material
retido no filtro foi fixado em formalina a 10% e transportado para o laboratório, onde foi
a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de
à técnica da “lavagem
dados, os cavalos
-marinhos foram
transferidos para recipientes com água e aeração contínua até a recuperação
os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar
suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram e
ncontrados.
de indução da a
nestesia e
distância do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE
1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida
adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [
macho: com bolsa
incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora não proeminente (M.BN),
imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP), com ovopositor não
matura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].
44
Os indivíduos machos foram identificados pela presença de uma bolsa
incubadora na região ventral e as fêmeas pela presença do ovopositor. Com relação
ao estágio de vida, utilizou-se a altura do menor macho com bolsa incubadora visível
para determinação do estágio sub-adulto, e a altura do menor macho com bolsa
incubadora proeminente para o estágio adulto. Tal critério, embora subjetivo, é o
mais utilizado para determinação de maturidade sexual em cavalos-marinhos e é
considerado um aspecto chave devido a preocupações conservacionistas e
pragmatismo (FOSTER & VINCENT, 2004), uma vez que evita o sacrifício de
animais.
Para a determinação do estado reprodutivo, verificou-se o grau de
desenvolvimento, ou dilatação, da bolsa incubadora e do ovopositor, de forma que
os indivíduos machos com bolsa incubadora proeminente ou as fêmeas com
ovopositor proeminente foram considerados reprodutivos (BELL et al., 2003). Todos
os indivíduos jovens e sub-adultos foram considerados imaturos.
2.2.2 Análise dos dados
Anestesia e recuperação
Com relação aos tempos para anestesia e recuperação, os dados foram
aplicados na transformação logarítmica Y = Log (x+1), visando atender aos pré-
requisitos de normalidade e homogeneidade (ZAR, 1999), e analisados através de
ANOVA, teste HSD de Tukey, teste t pareado e correlação de Pearson. Não foram
incluídos nas análises os tempos dos indivíduos com sexo indeterminado, uma vez
que apenas três destes animais foram induzidos.
Todas as análises foram realizadas no pacote Statistica 6.0 for Windows
(STATSOFT, 2001), com os níveis de significância ajustados para rejeitar H
0
quando
p<0,05.
Alimentação
Depois da devida identificação, o conteúdo estomacal foi analisado pelos
métodos Freqüência de Ocorrência (%O), revisados por Hyslop (1980), Marrero
(1994) e Marshall & Elliott (1997), e Abundância Relativa (%A), calculada através da
proporção de quadrículas ocupadas por um item “i” em uma superfície plana
quadriculada, em relação ao número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo
45
(VENDEL & CHAVES, 1998). Os resultados de “%O” e “%A” foram conjugados
através do Índice de Preponderância (MARSHALL & ELLIOTT, 1997), definido como:
IP = %A.%Oi/(Σ%A.%Oi) x 100. Os valores de IP foram aplicados, quando necessário,
na transformação logarítmica Y= Log (x+1) (ZAR, 1999) e utilizados nas técnicas
multivariadas uma vez que facilitam as comparações entre os estudos de alimentação
e melhor representam o valor nutricional das presas (CORTÉS, 1997).
Com o intuito de classificar as categorias de itens alimentares, os valores de IP
para cada uma delas foram calculados mês-a-mês e, posteriormente, empregados em
uma análise de agrupamento inversa que utilizou a Distância Euclidiana como
coeficiente de distância, e uma estratégia de aglomeração e formação de grupos pela
média aritmética (UPGMA) das distâncias entre as entidades classificadas. De acordo
com CLARKE & WARWICK (2001), a Distância Euclidiana entre as amostras j e k é
definida algebricamente como: d
jk
= √Σ(y
ij
– y
ik
)
2
.
A análise de agrupamento também foi utilizada para classificar as classes de
tamanho (<10, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17 e ≥18) (classificação normal) em grupos
aproximadamente homogêneos, baseando-se nos valores totais de IP para as
categorias de itens alimentares. Após tal procedimento, utilizou-se da técnica
exploratória similaridade de percentagens (SIMPER), com o intuito de identificar
quais categorias contribuíram para a formação dos grupos delineados no
dendrograma.
Visando detectar possíveis variações na composição da dieta entre os sexos,
estágios de vida e estados reprodutivos, construíram-se matrizes de similaridades
com os valores mensais de IP, utilizando o coeficiente de Bray-Curtis como medida
de similaridade. As matrizes obtidas foram empregadas em uma análise de
similaridades não paramétrica (ANOSIM) e em uma SIMPER, a fim de testar as
similaridades entre os grupos e verificar quais categorias contribuíram para sua
formação, quando foi o caso, seguindo CLARKE & WARWICK (2001).
O ANOSIM é uma técnica multivariada não paramétrica que verifica as
similaridades dentro e entre grupos definidos a priori. Os valores de R fornecidos
pelo teste variam de 0 (i.e. similaridades dentro e entre e grupos são as mesmas) a
1 (similaridades dentro de grupos são maiores que entre grupos), e representam
uma importante ferramenta de comparação, uma vez que funcionam como uma
medida absoluta de quão separados os grupos estão (CLARKE & WARWICK, 2001).
46
Todas as matrizes de distância e similaridade, análises de agrupamento,
SIMPER e ANOSIM foram realizadas através do pacote estatístico PRIMER 5
(CLARKE & GORLEY, 2001).
Verificou-se também se os cavalos-marinhos, de acordo com seu estado
reprodutivo e altura, diferiam quanto ao tamanho/quantidade de itens consumidos,
inferidos através do número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo. Para tal,
realizaram-se os testes de Kruskal-Wallis e correlação de Spearman. Um outro
amostrador utilizado foi a Abundância específica da presa (%P), proposto por
Amundsen et al. (1996), e calculado através da proporção de quadrículas ocupadas
por um item “i” em relação ao número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo
apenas naqueles indivíduos onde o item “i” estava presente.
Os valores de “%P” foram representados em um diagrama de dispersão contra
os valores de “%O” utilizando o pacote Statistica 6.0 for Windows (STATSOFT, 2001).
Tal procedimento, proposto por Amundsen et al. (1996), é uma modificação do
método tradicional de Costello (1990) e permite fazer inferências acerca da
importância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho, através da distribuição
dos pontos ao longo das diagonais e eixos do gráfico.
Nesse tipo de representação, a diagonal partindo da extremidade inferior
esquerda para a superior direita fornece informações acerca da importância das presas,
com os itens dominantes no topo do canto direto do gráfico e os raros ou menos
importantes na extremidade oposta. O eixo vertical representa a estratégia alimentar,
em termos de especialização ou generalização, com as presas posicionadas na parte
superior do gráfico representando especialização e as localizadas na parte inferior do
gráfico indicando generalização. Com relação à utilização de nicho, pode-se inferir que
a população possui um alto componente inter-fenótipo (BPC) quando diferentes
indivíduos especializam-se em tipos variados de recursos, e que possui um alto
componente intra-fenótipo (WPC) quando a maioria dos indivíduos utiliza vários
recursos simultaneamente. Ambas componentes de fenótipo podem ser visualizadas
através do gráfico. Presas com alta abundância específica (%P) e baixa ocorrência
(extremidade superior esquerda) foram consumidas por poucos indivíduos, mostrando
especialização, enquanto as presas com baixa abundância e alta ocorrência
(extremidade inferior direita) foram consumidas, ocasionalmente, pela maioria dos
indivíduos (ver AMUNDSEN et al., 1996; DEUS & PETRERE-JUNIOR, 2003; GARCIA
et al., 2005; PIORSKY et al., 2005).
47
2.3 Resultados
2.3.1 Anestesia e recuperação
Entre os 247 exemplares anestesiados com óleo de cravo a 0,05%, a
concentração utilizada não foi suficiente em 2,02% (n=5) dos casos (duas fêmeas
reprodutivas, com 16,00cm de altura cada; dois machos reprodutivos, cada um com
15,50cm; e um macho não reprodutivo, com 13 cm de altura). Registrou-se também a
mortalidade de três indivíduos, dois deles antes de serem anestesiados e o terceiro
provavelmente por um tempo de manipulação prolongado.
Com relação aos tempos médios para anestesia e recuperação, observou-se
que os cavalos-marinhos levaram, aproximadamente, 89±62 segundos para serem
anestesiados e 119±78 segundos para se recuperarem, tempos diferentes, de
acordo com o teste t pareado (t=-5,72; g.l=232; p<0,001).
Não foram encontradas diferenças significativas no tempo para anestesia e
recuperação entre os sexos (anestesia: t= -0,13, g.l.=238, p=0,89; recuperação: t=1,72,
g.l.=234, p=0,09) e os estágios de vida (anestesia: t=0,29, g.l.=238, p=0,77;
recuperação: t= -0,37, g.l.=234, p=0,71). Embora as comparações entre os estados
reprodutivos não tenham revelado diferenças no tempo para anestesia (F=1,08;
g.l.=5,234; p=0,37), foram encontradas diferenças significativas entre o tempo de
recuperação (F=2,52; g.l.=5,230; p=0,03) das fêmeas com ovopositor proeminente e
dos machos com bolsa incubadora não proeminente (Fig. 2).
Não foi observada correlação entre o tempo para recuperação e anestesia, e
destes com a variável altura (Anestesia :Recuperação: r = 0,0004, p = 0,99;
Altura:Anestesia: r = 0,0043, p = 0,95; Altura:Recuperação : r = -0,02, p = 0,73).
Figura 2 Tempo
para anestesia
reidi, no
estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor
proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não
proeminente,
=média (anestesiamento),
±DP.
2.3.2 Alimentação
Dos 280 conteúdos analisados, nove não continham quaisquer itens
alimentares. Em termos de abundância e freqüência, crustáceos, nematódeos e
peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar
Preponderância (IP), nematódeos (IP=42,
camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram
como os principais itens alimentares (Tabela
A Fig. 3 mostra a formação de
a uma Distância Eu
clidiana igual a 5:
Harpacticoida (os maiores valores de IP) e o
n=
2
n=
2
para anestesia
(n=242) e recuperação (n=238) de
estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
Onde: I= sexo indeterminado, F=
fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor
proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não
=média (anestesiamento),
=m
édia (recuperação),
Dos 280 conteúdos analisados, nove não continham quaisquer itens
alimentares. Em termos de abundância e freqüência, crustáceos, nematódeos e
peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar
Preponderância (IP), nematódeos (IP=42,
6778), harpactic
ó
camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram
como os principais itens alimentares (Tabela
1).
A Fig. 3 mostra a formação de
três
agrupamentos de categorias alimentares
clidiana igual a 5:
o primeiro constituído por Nematoda e
Harpacticoida (os maiores valores de IP) e o
s outros
dois
n=
8
n=
10
n=
20
n=
20
n=
66
n=
63
n=
50
n=
51
n=
35
n=
34
48
(n=242) e recuperação (n=238) de
Hippocampus
Onde: I= sexo indeterminado, F=
fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor
proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não
édia (recuperação),
±EP,
Dos 280 conteúdos analisados, nove não continham quaisquer itens
alimentares. Em termos de abundância e freqüência, crustáceos, nematódeos e
peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar
-se o Índice de
ó
ides (IP=34,9798),
camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram
-se
agrupamentos de categorias alimentares
,
o primeiro constituído por Nematoda e
dois
pelas categorias
n=
34
n=
61
n=
58
49
alimentares com valores menores de IP, o que sugere uma maior importância de
Nematoda e Harpacticoida para a alimentação de H. reidi na área de estudo.
Tabela 1 Freqüência e Índice de Preponderância de cada item consumido por
Hippocampus reidi no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
Itens
Freqüência de
ocorrência
Abundância
relativa
Abundância
específica da presa
Índice de
preponderância
Nematoda 0,8672 0,2360 0,26 42,6776
Copepoda (Harpacticoida) 0,9114 0,1841 0,20 34,9797
Caridea 0,1365 0,1845 0,58 5,2522
Copepoda (náuplios) 0,5867 0,0337 0,05 4,1174
Copepoda (Calanoida) 0,3985 0,0484 0,12 4,0249
Copepoda (Cyclopoida) 0,4502 0,0423 0,07 3,9734
Caridae (quelípodos) 0,1661 0,0678 0,21 2,3466
Teleostei (Gobiidae) 0,0627 0,1514 0,77 1,9796
Insecta (Hymenoptera) 0,0701 0,0169 0,20 0,2469
Amphipoda (Gammaridae) 0,1218 0,0055 0,04 0,1389
Teleostei (escamas) 0,0443 0,0088 0,20 0,0814
Polychaeta (larvas) 0,0812 0,0039 0,06 0,0653
Amphipoda (Caprellidae) 0,0406 0,0046 0,11 0,0386
Ostracoda 0,1033 0,0016 0,01 0,0354
ovos 0,0295 0,0031 0,08 0,0192
Polychaeta (Nereididae) 0,0258 0,0014 0,07 0,0075
Brachyura (náuplios) 0,0148 0,0012 0,08 0,0038
Insecta (Chironomidae) 0,0111 0,0014 0,09 0,0033
Crustacea (larvas) 0,0185 0,0008 0,08 0,0030
Gastropoda (larvas) 0,0258 0,0004 0,02 0,0024
Bivalvia (larvas) 0,0074 0,0012 0,35 0,0018
Caridae (zoea) 0,0074 0,0005 0,07 0,0008
Isopoda 0,0037 0,0003 0,07 0,0002
Oligochaeta 0,0037 0,0002 0,27 0,0001
Foraminifera 0,0037 0,0001 0,06 0,0000
De um modo geral, Nematoda e Copepoda Harpacticoida foram as principais
categorias consumidas em todas as faixas de tamanho examinadas, porém
observou-se que cavalos-marinhos menores que 10 cm consumiram,
preferencialmente, Harpacticoida (IP=43,10), seguido por Nematoda (IP=23,44),
destacando-se também os itens Insecta (Hymenoptera) (IP=18,90) e ovos
(possivelmente de moluscos ou crustáceos) (IP=4,73) (Fig. 4). Os cavalos-marinhos
maiores que 10 cm, por sua vez, consumiram preferencialmente Nematoda, seguido
por Harpacticoida; Gobiidae e Cyclopoida foram também itens importantes para os
indivíduos maiores que 10 cm. Observa-se também um aumento gradativo no
consumo de camarões Caridae nos cavalos-marinhos a partir de 12 cm.
50
Figura 3 Dendrograma da análise de agrupamento inversa a partir dos valores totais do Índice de Preponderância para cada
categoria alimentar consumida por exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.
Isopoda
Oligochaeta
Bivalvia
Insecta (Chironomidae)
Caridae (zoea)
Polichaeta (Nereididae)
Ostracoda
Brachyura (náuplios)
Gastropoda (ovos)
Amphipoda (Caprellida)
Foraminifera
Crustacea (larvas)
Gastropoda (Larvas)
Insecta (Hymenoptera)
Polichaeta (larvas)
Amphipoda (Gammarida)
Teleostei (escamas)
Caridae (quelípodos)
Copepoda (Calanoida)
Teleostei (Gobiidae)
Caridae
Copepoda (Cyclopoida)
Copepoda (náuplios)
Nematoda
Copepoda (Harpacticoida)
15 10 5 0
Distância
Euclidiana
51
Figura 4 Índice de Preponderância (IP) dos itens alimentares por classes de
comprimento de exemplares de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio
Mamanguape, Paraíba. Onde: Caridea = , Nematoda = , Caridae (quelípodos) = ,
Teleostei (Gobiidae) = , ovos = , Insecta (Hymenoptera) = , Copepoda (náuplios)
= , Copepoda (Harpacticoida) = , Copepoda (Cyclopoida) = , Copepoda (Calanoida)
= , outros = . Os números entre parênteses referem-se ao “n” de cada classe de
tamanho.
Figura 5 Dendrograma da análise de agrupamento normal, com base nos valores
totais do Índice de Preponderância das categorias alimentares consumidas por
Hippocampus reidi, por classes de tamanho (cm), no estuário do Rio Mamanguape,
Paraíba.
18 <
17
15
16
14
13
12
10
11
< 10
5 4 3 2 1 0
(3)
(8)
(17)
(27)
(28)
(38)
(51)
(62)
(27)
(19)
Distância Euclidiana
52
Tais diferenças entre as classes de tamanho propiciaram a formação de três
agrupamentos (Fig. 5): o primeiro formado pelos indivíduos com menos de 10 cm
(P), um segundo com os indivíduos entre 10 e 15 cm (M), e um terceiro grupo com
os indivíduos com alturas maiores ou iguais a 15 cm (G), dos quais o grupo P e G
foram os que apresentaram maior dissimilaridade, de acordo com a técnica
exploratória SIMPER (Tabela 2).
Tabela 2 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias
alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os grupos de Hippocampus
reidi classificados com base na altura. P= indivíduos menores que 10 cm, M=
indivíduos entre 10 e 15 cm, G= indivíduos maiores que 15 cm.
Categorias alimentares
Abundância média Dissimilaridade média (%)
P M G
PxM PxG MxG
40,04 44,82 26,53
Nematoda 25,54 46,94 35,73 2,85 1,86 1,08
Copepoda (Harpacticoida) 29,74 34,82 25,39 2,72 2,72 1,91
Caridae 0,00 1,26 9,68 2,31 6,33 4,79
Copepoda (náuplios) 3,82 4,36 2,74 3,57 2,89 1,49
Copepoda (Calanoida) 15,54 5,75 3,06 6,93 6,57 1,55
Copepoda (Cyclopoida) 0,00 0,94 9,26 5,49 5,10 5,08
Caridae (quelípodos) 0,00 0,76 3,38 1,72 4,12 3,11
Teleostei (Gobiidae) 0,00 4,32 9,97 5,08 3,99 4,31
Insecta (Hymenoptera) 11,34 0,32 0,16 6,21 5,86 0,74
ovos 2,83 0,03 0,02 3,92 3,70 0,13
Com relação à variação na composição da dieta entre os sexos, estágios de
vida e estados reprodutivos, a análise de similaridades (ANOSIM) encontrou
diferenças significativas entre machos e fêmeas quando estes foram analisados por
estágio de vida (R=0,115 p=0,014) (Tab. 3). Ainda de acordo com o teste, apenas os
machos sub-adultos diferiram significativamente dos demais grupos, exceto dos
jovens (Tab. 4), tal diferenciação ocorrendo, principalmente, por esses animais
apresentarem um consumo consideravelmente maior de Gobiidae e um consumo
menor de Harpacticoida (Tab. 5).
Embora os jovens não tenham se diferenciado significativamente dos demais
grupos, as comparações envolvendo esses animais foram as que apresentaram os
maiores valores de R (Tab. 4), uma vez que o consumo de Calanoida, Hymenoptera
e Cyclopoida (IP médio= 23,31, 17,01 e 9,75, respectivamente) foi maior entre os
exemplares jovens. Fêmeas adultas se diferenciaram dos demais grupos
principalmente pelo consumo elevado de Caridae (IP médio = 8,41).
53
Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação na
composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos (1), estágios de
vida (2), sexos por estágio de vida (3) e estados reprodutivos (4), no estuário do Rio
Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F= fêmea, M= macho, JM=
jovem, SA= sub-adulto, AD= adulto, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente,
OP= ovopositor proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa
incubadora não proeminente.
Grupos analisados
- Testes globais -
R
Global
p
Simulações
(Nº)
Simulações para
valores ≥ R (Nº)
(1) I x F x M 0,084 0,103 1.000 103
(2) JM x SA x AD 0,126 0,076 1.000 76
(3) I.JM x F.SA x M.SA x F.AD x M.AD
0,115
0,014
1.000 14
(4) I.IM x F.IM x M.IM x F.ON x M.BN x
F.OP x M.BP
0,039 0,139 1.000 139
Tabela 4 Testes pareados da análise de similaridades (ANOSIM) para a variação na
composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos por estágio de
vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F=
fêmea, M= macho, JM= jovem, SA= sub-adulto, AD= adulto.
Sexo X Estágio de vida
- Testes pareados -
R p
Simulações
(Nº)
Simulações para
valores ≥ R (Nº)
F.AD x M.AD -0,006 0,493 1.000 493
F.AD x F.SA -0,055 0,766 1.000 766
F.AD x M.SA
0,211
0,036
1.000 36
F.AD x I.JM 0,335 0,055 91 5
M.AD x F.SA 0,094 0,096 1.000 96
M.AD x M.SA
0,281
0,028
1.000 28
M.AD x I.JM 0,458 0,066 91 6
F.SA x M.SA
0,207
0,049
1.000 49
F.SA x I.JM 0,297 0,127 55 7
M.SA x I.JM -0,052 0,464 28 13
Observou-se que em 50% dos cavalos-marinhos o conteúdo alimentar ocupou
23,6 quadrículas, em 25% ocupou entre 0 a 10,7 e em 25% entre 41,05 e 272,3, não
sendo encontradas diferenças significativas entre os sexos [H(2, n=280)=0,63;
p=0,73), estágios de vida [H(2, n=280)=1,49; p=0,48), estados reprodutivos [H(6,
n=280)=8,73; p=0,19) (Fig. 6), ou com relação à altura dos cavalos-marinhos (r=0,06;
p=0,34) (Fig. 7). A Fig. 8, por sua vez, sugere que Hippocampus reidi possui uma
estratégia generalista, com alta variação entre os fenótipos e com importante
participação das categorias de presas Nematoda e Harpacticoida.
54
Tabela 5 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre
os sexos por estágio de vida na dieta de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo
indeterminado, F= fêmea, M= macho, JM= jovem, SA= subadulto, AD= adulto.
Categorias alimentares
Abundância média (IP)
Dissimilaridade média (%)
I.JM
F.SA
M.SA
F.AD
M.AD
I.JM x
F.SA
I.JM x
M.SA
I.JM x
F.AD
I.JM x
M.AD
F.SA x
M.SA
F.SA x
F.AD
F.SA x
M.AD
M.SA x
F.AD
M.SA x
M.AD
F.AD x
M.AD
43,95
52,54
47,89
46,49
47,25**
39,55
39,54
47,93**
46,98**
39,35
Nematoda
20,71
43,51
37,05
33,64
32,89
2,84*
4,17* 2,48*
2,79*
4,29* 2,53* 2,87* 4,14* 4,52* 2,85*
Copepoda (Harpacticoida)
22,77
36,03
13,84
31,47
36,95
3,30*
4,23* 3,02*
3,21*
5,48* 2,57* 2,24* 4,70* 5,17* 2,51*
Copepoda (náuplios)
2,21
3,95 3,88 5,95
6,54
4,01*
4,09* 4,28*
4,28*
4,57* 4,30* 4,25* 4,75* 4,95* 3,68*
Caridae
0,00
1,34 0,00
8,41
3,81
1,54
0,00 4,23*
3,22*
1,62* 4,53* 3,58* 4,42* 3,35* 4,39*
Teleostei (Gobiidae)
0,00
1,57
27,98
7,18
1,97
1,58*
6,25* 4,05*
1,76*
6,92* 4,38* 2,67* 7,12* 6,45* 4,12*
Copepoda (Cyclopoida) 9,75
2,18 1,54 3,24
3,91
5,98*
6,14* 5,48*
5,58*
3,57* 3,67 3,61* 3,54* 3,44* 3,43*
Copepoda (Calanoida) 23,31
1,16 4,86 2,88
4,93
7,70*
7,79* 7,04*
7,03*
4,27* 3,07* 4,26* 3,98* 4,03* 3,91*
Caridae (quelípodos)
0,00
3,07 5,36 2,59
3,83
1,89*
2,79* 2,28*
3,62*
3,87* 3,28* 4,16* 3,81* 4,49* 3,69*
Insecta (Hymenoptera) 17,01
3,77 0,00 1,70
0,07
6,79*
6,86* 6,25*
6,23*
2,97* 3,56* 2,79* 2,16* 0,22 1,99*
Amphipoda (Gammaridae)
0,00
0,17 0,17 0,55
1,11
0,37
0,35 1,13 1,00
0,68
1,30*
1,26*
1,30
1,25*
1,64*
Polichaeta (larvas)
0,00
0,08 3,85 0,50
1,12
0,22
3,26* 0,99 1,06*
3,43* 1,08 1,19* 3,42* 3,51* 1,49*
Teleostei (escamas)
0,00
1,79 0,50 1,45
0,07
1,77*
0,71
1,63*
0,19
2,25*
2,68*
1,78*
2,07*
0,82
1,60*
Ostracoda
0,00
0,02 0,64 0,07
0,05
0,06
0,99 0,22 0,14
1,03 0,24 0,17 1,04
1,00*
0,28
Gastropoda (larvas)
0,00
0,00 0,00 0,02
1,54
0,00
0,00 0,06 0,87
0,00 0,06 0,88*
0,06
0,90* 0,86*
Polichaeta (Nereididae)
0,00
0,95 0,00 0,00
0,06
0,85
0,00 0,01 0,17
0,89* 0,81 0,96 0,01 0,18 0,17
ovos 4,25
0,00 0,00 0,01
0,31
4,25*
4,35* 3,92*
3,97*
0,00 0,05 0,72 0,05 0,74 0,39
* porcentagens somadas representam mais de 90% da variação para cada grupo
** valores significativos de acordo com o ANOSIM
Figura 6
Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas,
F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor
proeminente, I.IM=indivídu
M.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa
incubadora proeminente,
Figura 7
Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens
alimentares e a altura de exemplares de
Mamanguape, Paraíba.
n=
22
Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas,
F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor
proeminente, I.IM=indivídu
os de sexo indeterminado imaturos, M.IM= machos imaturos,
M.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa
= Mediana, =25%-75%, =Min-
Máx
Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens
alimentares e a altura de exemplares de
Hippocampus reidi
(n=280), no estuário do Rio
n=
22
n=
42
n=
69
n=
3
n=
10
n=
56
n=
78
55
Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de
Hippocampus reidi
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas,
F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor
os de sexo indeterminado imaturos, M.IM= machos imaturos,
M.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa
Máx
Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens
(n=280), no estuário do Rio
n=
78
Figura 8
Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de
Hippocampus reidi
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde:
1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios);
5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos);
8=Teleostei (Gobiidae); 9=Insecta (Hy
11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae);
14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios);
18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda
21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta;
25=Foraminifera.
2.4 DISCUSSÃO
2
.4.1 Anestesia e recuperação
Embora inexistam dados publicados sobre os tempos necessários para a
anestesia e a recuperação de cavalos
marcação e recaptura (WOODS & MARTIN
ou técnicas de manejo em laboratório (WOODS
KOLDEWEY, 2005) têm utilizado anestésicos como o
animais. Neste sentido, é importante ampliar as informações acerca desse assunto,
de forma a minimizar os impactos sobre os cavalos
(eugenol 85-
95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para
anestesiar peixes devido ao seu baixo custo, mortalidade dos animais reduzida,
Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde:
1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios);
5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos);
8=Teleostei (Gobiidae); 9=Insecta (Hy
menoptera); 10= Amphipoda (Gammaridae);
11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae);
14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios);
18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda
21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta;
.4.1 Anestesia e recuperação
Embora inexistam dados publicados sobre os tempos necessários para a
anestesia e a recuperação de cavalos
-
marinhos, alguns estudos envolvendo
marcação e recaptura (WOODS & MARTIN
-
SMITH, 2004; MORGAN & BULL, 2005)
ou técnicas de manejo em laboratório (WOODS
, 2000; 2002; BULL, 2002;
KOLDEWEY, 2005) têm utilizado anestésicos como o
MS-
222
animais. Neste sentido, é importante ampliar as informações acerca desse assunto,
de forma a minimizar os impactos sobre os cavalos
-
marinhos. O óleo de cravo
95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para
anestesiar peixes devido ao seu baixo custo, mortalidade dos animais reduzida,
56
Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de
(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde:
1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios);
5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos);
menoptera); 10= Amphipoda (Gammaridae);
11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae);
14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios);
18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda
(larvas);
21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta;
Embora inexistam dados publicados sobre os tempos necessários para a
marinhos, alguns estudos envolvendo
SMITH, 2004; MORGAN & BULL, 2005)
, 2000; 2002; BULL, 2002;
222
ou AQUIS nesses
animais. Neste sentido, é importante ampliar as informações acerca desse assunto,
marinhos. O óleo de cravo
95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para
anestesiar peixes devido ao seu baixo custo, mortalidade dos animais reduzida,
57
segurança na utilização, e, embora os tempos para anestesiamento e recuperação
de peixes com este produto sejam curtos, são suficientes para registrar as
informações biológicas de interesse (GRIFFITHS, 2000).
Os resultados encontrados no presente estudo, embora preliminares, indicam
que o óleo de cravo foi eficaz, uma vez que os cavalos-marinhos apresentaram
tempos curtos para anestesia (<90s) e recuperação (<120s). Destaca-se a baixa
mortalidade observada durante todo o período de estudo.
2.4.2 Aspectos da alimentação
O presente trabalho registrou como principais itens da dieta de Hippocampus
reidi Nematoda e crustáceos, particularmente “Copepoda (Harpacticoida)”. Enquanto
os crustáceos têm sido indicados como itens dominantes na dieta de cavalos-
marinhos e outras espécies de Syngnathidae (ver FOSTER & VINCENT, 2004 e
KENDRICK & HYNDES, 2005), registros de consumo de nematódeos (em
quantidades mínimas) foram feitos apenas para Syngnathus taenionotus, S. abaster
(FRANZOI et al., 1993) e S. schlegeli (HUH & KWAK, 1997).
A grande predominância de nematódeos e copépodos Harpacticoida na
alimentação de H. reidi possivelmente está relacionada ao fato daqueles animais
constituírem os grupos mais abundantes da meiofauna em ambientes estuarinos.
Inclusive, alguns estudos sugerem que o consumo de nematódeos pode ainda ser
maior nesses ambientes, uma vez que muitos destes animais podem não ser
contados nas análises, por serem digeridos muito rapidamente (COULL, 1999).
Copépodos Harpacticoida foram os itens dominantes para Hippocampus
zosterae (TIPTON & BELL, 1988) e H. subelongatus (KENDRICK & HYNDES, 2005).
Outras espécies de Hippocampus, entretanto, consumiram principalmente
“Copepoda (Cyclopoida)” (H. mohnikei, KANOU & KOHNO, 2001) e anfípodos (H.
breviceps, KENDRICK & HYNDES, 2005; H. erectus, TEIXEIRA & MUSICK, 2001;
H. whitei, BURCHMORE et al., 1984). H. abdominalis (LOVETT, 1969; WOODS,
2002), por sua vez, além de capturar anfípodos em abundância, também consumiu
uma grande proporção de camarões Caridae, um item preferencial na dieta de H.
reidi (em condições de laboratório) com relação aos itens “Amphipoda” e “Artemia
sp. (viva / congelada)” (FELÍCIO et al., 2006). Com relação à outros singnatídeos
cujas dietas já foram descritas, os copépodos foram, de maneira geral, os itens
58
dominantes para Stigmatopora argus, Stigmatopora nigra (STEFFE et al., 1989) e
Syngnathus typhle (OLIVEIRA et al., 2007).
Copépodos Harpacticoida foram os principais itens consumidos por Nerophis
lumbriciformis (LYONS & DUNNE, 2004), Syngnathus abaster (FRANZOI et al.,
1993), Syngnathus scovelli (LIVINGSTON, 1982; TIPTON & BELL, 1988; MOTTA et
al., 1995) e Urocampus carinirostris (HOWARD & KOEHN, 1985), enquanto
copépodos Calanoida e anfípodos foram os itens dominantes para Mitotichthys
semistriatus (HOWARD & KOEHN, 1985), Syngnathus fuscus (RYER & ORTH,
1987; TEIXEIRA & MUSICK, 1995), Syngnathus schelegeli (HUH & KWAK, 1997),
Filicampus tigris, Histiogamphelus cristatus, Pugnaso curtirostris, Vanacampus
phillipi (KENDRICK & HYNDES, 2005). Camarões e misidáceos foram os itens
preferenciais para espécies como Syngnathus taenionotus (FRANZOI et al., 1993),
S. floridae (LIVINGSTON, 1982; TEIXEIRA & MUSICK, 1995), Mitotichthys
meraculus e Vanacampus poecilolaemus (KENDRICK & HYNDES, 2005), enquanto
Syngnathus folletti consumiu principalmente isópodos e copépodos (TEIXEIRA &
VIEIRA, 1995; GARCIA et al., 2005).
Os singnatídeos, de maneira geral, exibem um alto grau de especialização
trófica quando comparados com outros teleósteos demersais e é provável que tais
diferenças possam ser explicadas, pelo menos em parte, por diferenças na
morfologia do focinho e no comportamento alimentar destes animais (KENDRICK &
HYNDES, 2005).
Com relação aos cavalos-marinhos, além dos fatores acima, sua capacidade
de locomoção com capacidades locomotoras mais adaptadas para manobras do que
velocidade, uma forte cauda preênsil (HALE, 1996; CONSI et al., 2001), aliada a
uma forma corporal adaptada para habitats relativamente complexos, resulta no fato
de que esses animais raramente usam áreas abertas durante o forrageio (FLYN &
RITZ, 1999). Assim, o consumo de presas epibentônicas (p.ex. Nematoda,
copépodos Harpacticoida, poliquetos) por H. reidi seria um reflexo de tal
comportamento sedentário, da mesma forma como encontrado para H. whitei, H.
zosterae, H. abdominalis, H. breviceps e H. subelongatus (BURCHMORE et al.,
1984; TIPTON & BELL, 1988; LOVETT, 1969; WOODS, 2002; KENDRICK &
HYNDES, 2005).
Segundo Foster & Vincent (2004), os cavalos-marinhos podem alterar sua
dieta ontogeneticamente, ou ao longo do seu crescimento. Tais mudanças seriam
59
reflexos de alterações nas capacidades de alimentação (e.g., diferenças na
amplitude bucal) e/ou mudanças de habitat (RYER & ORTH, 1987; TIPTON & BELL,
1988; WOODS, 2002). As diferenças relacionadas com a amplitude bucal resultam
em um consumo diferenciado das presas entre as classes de tamanho, uma vez que
os peixes menores (e assim, com menor amplitude bucal) não conseguem capturar
as presas grandes. Os peixes maiores, por sua vez, além de serem capazes de
consumir presas de maior porte, também consomem as presas pequenas (RYER &
ORTH, 1987).
No presente estudo verificou-se que indivíduos menores que 10 cm
consumiram uma maior proporção de copépodos Calanoida e Cyclopoida, insetos e
ovos do que os indivíduos maiores, sendo verificado também um maior consumo de
peixes nos indivíduos maiores, além de um aumento gradativo no consumo de
camarões nos indivíduos a partir de 14 cm. Um padrão semelhante ao do presente
trabalho foi verificado para H. abdominalis (WOODS, 2002), onde indivíduos
pequenos (<13,75 cm) consumiram uma maior proporção de anfípodos, enquanto os
indivíduos maiores (>13,8 cm) consumiram principalmente carídeos. Já para H.
erectus (TEIXEIRA & MUSICK, 2001), verificou-se uma diminuição na proporção de
copépodos e um aumento na proporção de anfípodos consumidos com o aumento
do tamanho dos cavalos-marinhos. Em H. zosterae, Tipton & Bell (1988) registraram
um aumento no consumo de anfípodos em indivíduos de maior porte, embora os
copépodes harpacticóides tenham sido os itens dominantes para todas as classes
de tamanho. Indivíduos jovens de H. mohnikei (1,5-4,8 cm) também apresentaram
uma divisão das presas entre as classes de tamanho, com os cavalos-marinhos
menores (1,5-2,0 cm) consumindo principalmente copépodos Cyclopoida de menor
porte que aqueles consumidos pelos cavalos-marinhos de altura superior (KANOU &
KOHNO, 2001). Correlações entre a altura do corpo e o tamanho das presas
também foram encontradas em peixes-cachimbo (RYER & ORTH, 1987, RYER,
1988; TIPTON & BELL, 1988; FRANZOI et al., 1993; TEIXEIRA & MUSICK, 1995;
HUH & KWAK, 1997, OLIVEIRA et al., 2007).
Alguns autores afirmam que o sistema diferenciado de reprodução encontrado
na família Syngnathidae pode acarretar custos reprodutivos diferenciados, que
poderiam se refletir em diferenças na seleção das presas entre machos e fêmeas
(SVENSSON, 1988; STEFFE et al., 1989; LYONS & DUNNE, 2003; GARCIA et al.,
2005). Entre os cavalos-marinhos é sabido que o período de “gravidez” representa um
60
alto custo energético para os machos (TEIXEIRA & MUSICK, 2001). Em Hippocampus
zosterae, por exemplo, as taxas metabólicas dos machos aumentam de 10-52% acima
dos níveis normais durante a gravidez (MASONJONES, 2001), uma vez que esses
animais são responsáveis pela osmorregulação e talvez, pela nutrição dos embriões
(STRAWN 1958; MASONJONES, op. cit.; FOSTER & VINCENT, 2004).
De acordo com Lyons & Dunne (2004), a “gravidez” nos machos produz uma
resposta comportamental que poderia levar a uma diminuição no padrão de
movimentação, de forma que estes animais passam a forragear em habitats
relativamente complexos, visando reduzir gastos de energia durante a perseguição
das presas grandes e móveis e ainda diminuir o risco de serem capturados por
predadores. Desta forma, é possível que a maior captura de Harpacticoida e menor
consumo de camarões e Gobiidae por parte dos machos adultos observada no
presente trabalho seja um reflexo de um comportamento sedentário, visando reduzir
gastos energéticos durante o forrageio e diminuir o risco de encontro com
predadores.
Cultivo de cavalos-marinhos
Um dos maiores obstáculos frente ao cultivo de cavalos-marinhos é a
necessidade de quantidades relativamente grandes de alimento vivo (WILSON &
VINCENT, 1998). Em cativeiro, os cavalos-marinhos também são predadores ativos,
alimentando-se quase que exclusivamente de presas vivas (WILSON & VINCENT,
1998; FOSTER & VINCENT, 2004), que são ingeridas geralmente inteiras, sem
mastigação (WOODS, 2000). Adicionalmente, não possuem um estômago
verdadeiro e parecem não ser capazes de armazenar alimento para digestão
posterior. Conseqüentemente, a provisão de organismos vivos em abundância é um
aspecto essencial para a manutenção e reprodução destes animais em cativeiro
(PAYNE et al., 1998).
Alguns estudos apontam que os cavalos-marinhos necessitam consumir
aproximadamente 15% do seu peso úmido em alimento por dia para melhorar suas
taxas de sobrevivência e crescimento em condições de cativeiro (CHANG &
SOUTHGATE, 2001; WONG & BENZIE, 2003), entretanto, como para quaisquer
outros animais, a qualidade do alimento é tão importante quanto à quantidade
(PAYNE et al., 1998). Embora não se conheça o perfil nutricional dos cavalos-
61
marinhos, vários itens parecem ser benéficos (WOODS, 2000) e é provável que suas
necessidades sejam similares às de outras espécies de peixes marinhos (PAYNE et
al., 1998; PAYNE & RIPPINGALE, 2000).
Muitos estudos têm demonstrado que as larvas de peixes precisam consumir
presas que contenham quantidades suficientes de certos micronutrientes ricos em
ômega 3, principalmente os ácidos graxos altamente insaturados (HUFA), ácido
eicosapentenóico (EPA; 20:5ω3) e ácido docosahexenóico (DHA; 22:6ω3) (ver
COULL, 1999; PAYNE & RIPPINGALE, 2000; CHANG & SOUTHGATE, 2001). A
indústria da aqüicultura já reconhece o valor de suplementar as dietas tradicionais
com copépodos Harpacticoida, uma vez que possuem altos níveis desses
micronutrientes necessários para o crescimento dos peixes e de ainda não existirem
registros sobre o assunto em Nematoda (COULL, 1999).
Embora os alimentos vivos coletados em ambiente natural, tais como
camarões ou copépodos, possam fornecer melhores condições de sobrevivência e
crescimento aos cavalos-marinhos, produzi-los em quantidades ideais pode ser
difícil e apresentar altos custos (PAYNE & RIPPINGALE, 2000; WOODS, 2003a);
além disso, sua coleta pode ser imprevisível (WONG & BENZIE, 2003, WOODS,
2003a), estar sujeita à legislação local ou apresentar efeitos prejudiciais aos
ecossistemas (WOODS & VALENTINO, 2003).
Náuplios de Artemia têm sido utilizados amplamente na alimentação de
cavalos-marinhos, uma vez que são facilmente cultivados e podem ser encontrados
no comércio, mesmo não constituindo presas naturais dos cavalos-marinhos (WONG
& BENZIE, 2003), e existindo registros de que algumas espécies de Hippocampus
tenham dificuldade em assimilar este alimento (PAYNE & RIPPINGALE, 2000).
Outros estudos têm utilizado Artemia congelada, alimento congelado, ou mesmo
alimentos artificiais (WOODS, 2003b, JOB et al., 2002, CHANG & SOUTHGATE,
2001) para alimentar esses animais. Um ponto de consenso entre os vários estudos,
entretanto, é que o alimento enriquecido pode grandemente melhorar as taxas de
sobrevivência e o crescimento dos cavalos-marinhos (PAYNE & RIPPINGALE, 2000;
JOB et al., 2002), inclusive apresentando efeito substancial no desenvolvimento
gonadal (WONG & BENZIE, 2003) ou afetando a qualidade dos jovens em
desenvolvimento na bolsa incubadora dos machos (LIN et al., 2007).
Não obstante, os copépodos ainda são claramente mais eficazes do que
Artemia enriquecida para alimentar cavalos-marinhos. Dada a sua quase
62
onipresença nos ambientes marinhos é provável que os cavalos-marinhos tenham
evoluído para reconhecê-los como presas e se beneficiarem nutricionalmente deles
(COULL, 1999; PAYNE & RIPPINGALE, 2000).
Lavagem estomacal
O método da lavagem estomacal, também conhecido como lavagem gástrica,
é o mais simples e eficiente para obter conteúdos estomacais sem sacrificar a
espécie em estudo (HYSLOP, 1980; HARTLEB & MORING, 1995; HAKALA &
JOHNSON, 2004). A lavagem gástrica tem sido utilizada com segurança e
efetivamente em várias espécies de peixes, particularmente de salmonídeos e
esturjões (ver KAMLER & POPE, 2001; BROSSE et al., 2002).
Entretanto, devido a diferenças anatômicas entre os peixes, o método pode
não ser eficiente em algumas espécies e, ao menos que se conheça a anatomia do
tubo digestivo dos animais, não é possível afirmar com certeza para quais espécies
o mesmo será efetivo e seguro (BAKER & FRASER, 1976). Alguns riscos
associados com o método incluem tempo de manipulação e estresse aumentados e,
em alguns casos, injúrias aos tecidos moles do esôfago, estômago ou intestino,
sendo recomendável, portanto, anestesiar os animais, permitindo assim o
relaxamento dos músculos do canal alimentar (HALEY, 1998; WANNER, 2006).
Os resultados obtidos no presente trabalho revelaram a eficácia da técnica
também para cavalos-marinhos, apesar da sua morfologia peculiar, e da mortalidade
de três indivíduos. Uma vez capturados e tendo seu conteúdo alimentar coletado, os
cavalos-marinhos são rapidamente liberados, diminuindo assim o estresse
associado.
Além dos fatores citados acima, a reavistagem de exemplares de H. reidi, já
submetidos à técnica, inclusive indivíduos em reprodução (ver capítulo 1), reforça a
característica não-destrutiva do método. Contudo, recomenda-se cautela durante a
manipulação dos animais, bem como a realização de estudos adicionais visando
quantificar a eficiência do método e verificar possíveis mortalidades ou alterações,
sejam elas comportamentais ou no crescimento dos animais em longo prazo.
63
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Hippocampus reidi apresentou uma razão sexual equilibrada no estuário do
Rio Mamanguape e com indivíduos aptos à reprodução tendo sido encontrados ao
longo de todo o ano de amostragem. É possível que exista um pico de reprodução
no segundo semestre, aspecto este que deve ser melhor estudado, a fim de nortear
medidas conservacionistas (ex., período de não-captura). Não foi observado
dimorfismo sexual com relação à altura, porém indivíduos reprodutivos são
geralmente maiores que os não reprodutivos, provavelmente devido ao pareamento
de machos e fêmeas de maior porte.
As áreas vitais pequenas e as baixas taxas de deslocamento, aliadas à re-
avistagem de indivíduos são fortes indicativos que Hippocampus reidi apresenta
fidelidade de sítio. Tais fatores, juntamente com a observação de agrupamentos,
sugerem que H. reidi talvez se enquadre no padrão sexual monogâmico.
A vegetação de mangue mostrou desempenhar um papel importante na
manutenção de populações saudáveis de H. reidi na área de estudo, uma vez que
suas raízes, galhos caídos, folhas e frutos fornecem uma grande variedade de
micro-habitats, amplamente utilizados pela espécie.
Nematódeos e copépodos harpacticoides consituíram itens importantes na
dieta de H. reidi. O consumo de tal tipo de presa, principalmente pelos machos
adultos, seria um reflexo de sua abundância no tipo de ambiente estudado e do
comportamento sedentário dos cavalos-marinhos, visando reduzir gastos
energéticos durante o forrageio e diminuir os riscos de serem capturados por
predadores.
Os resultados obtidos revelaram a eficácia da lavagem estomacal para
cavalos-marinhos, apesar de sua morfologia peculiar. Embora a re-avistagem de
exemplares de H. reidi já submetidos à técnica, inclusive em reprodução, tenha
evidenciado a característica não-destrutiva do método, atenção e cuidado são
requisitos necessários durante a manipulação dos animais. Estudos adicionais
visando quantificar a eficiência da técnica e de verificar a taxa de sobrevivência ou
alterações (comportamentais ou no crescimento) são recomendados.
64
REFERÊNCIAS
ALVES, R. R. N. Uso e comércio de animais para fins medicinais e mágico-
religiosos no Norte e Nordeste do Brasil. 252f. Doutorado em Zoologia, Depto.
Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB, 2006.
ALVES, R.N. & NISHIDA, A.K. Aspectos socioeconômicos e formas de percepção
ambiental do catadores de caranguejo-uçá Ucides cordatus cordatus (L. 1763)
(Decapoda, Brachyura) do estuário do Rio Mamanguape. Interciencia, v. 28, n. 1. p.
36-43, 2003.
ALVES, R.N.; NISHIDA, A.K. & HERNÁNDEZ, M.I.M. Environmental perception of
gatherers of the crab ‘caranguejo-uçá’ (Ucides cordatus, Decapoda, Brachyura)
affecting their collection attitudes. Journal of Ethnobiology and Ethonomedicine,
1:10, 2005. Disponível em <http://www.ethnobiomed.com/content/1/1/10>, acesso
em dez/2005.
AMUNDSEN, P.A.; GABLER, H.M. & STALDVIC, F.J. A new approach to graphical
analysis of feeding strategy from stomach contents data - modification of the Costello
(1990) method. Journal of Fish Biology, v. 48, p.607-614, 1996.
BAKER, A.N. & FRASER, D.F. A method for securing the gut contents of small, live
fish. Transactions of the American Fisheries Society, vol. 105, n. 4, p. 520-522,
1976.
BAUM, J. K. & VINCENT, A.C.J. Magnitude and inferred impacts of the seahorse
trade in Latin America. Environmental Conservation, vol. 32, p.305-319, 2005.
BELL, E. M.; LOCKYEAR, J. F.; MCPHERSON J. M.; MARSDEN, A. D.; VINCENT,
A. C. J. First field studies of an Endangered South African seahorse, Hippocampus
capensis. Environmental Biology of Fishes, v.67, p. 35-46. 2003.
BERGLUND, A.; ROSENQVIST, G. & SVENSSON, I. Mate choice, fecundity and
sexual dimorphism in two pipefish species (Syngnathidae). Behavioral Ecology and
Sociobiology, v. 19, p. 307-310, 1986.
BRASIL - MMA. Instrução normativa nº5, de 21 de maio de 2004. Diário Oficial da
União - seção 1, nº 102, sexta-feira, 28 de maio de 2004.
65
BROSSE L.; DUMONT, P.; LEPAGE, M & ROCHARD, E. Evaluation of a Gastric
Lavage Method for Sturgeons. North American Journal of Fisheries Management,
v. 22, p. 955-960, 2002.
BULL, C. (Ed). Seahorse Husbandry in Public Aquaria: 2002 Manual, with
chapters contributed by members of the Syngnathid Discussion Group. John G.
Shedd Aquarium, Chicago. 2002.
BURCHMORE, J.J.; POLLARD, D.A. & BELL, J.D. Community structure and trophic
relationships of the fish fauna of an estuarine Posidonia australis seagrass habitat in
Port Hacking, New South Wales. Aquatic Botany, v. 18, p. 71-87, 1984.
CHANG, M. & SOUTHGATE, P.C. Effects of varying dietary fatty acid composition on
growth and survival of seahorse, Hippocampus sp., juveniles. Aquarium Sciences
and Conservation, v. 3, p. 205-214, 2001.
CLARKE, K.R. & GORLEY, R.N. PRIMER v5: User Manual/Tutorial. Primer-E Ltd,
Plymouth, 2001, 93pp.
CLARKE, K.R. & WARWICK, R.M. Change in marine communities: An approach
to Statistical Analysis and Interpretation. 2.ed. Primer-E Ltd, Plymouth, 2001,
170pp.
CONSI, T.R.; SEIFERT, P.A.; TRIANTAFYYLLOU, M.S. & EDELMAN, E.R. The
dorsal fin engine of the seahorse (Hippocampus sp.). J. Morphol, v. 248, p. 80–97,
2001.
CORTÉS, E. A critical review of methods of studying fish feeding based on analysis
of stomach contents: application to elasmobranch fishes. Canadian Journal of
Fisheries and Aquatic Sciences, v. 54, p. 726–738, 1997.
COSTELLO, M. J. Predator feeding strategy and prey importance: a new graphical
analysis. Journal of Fish Biology, v. 36, p. 261-263, 1990.
COULL, B.C. Role of meiofauna in estuarine soft-bottom habitats. Austral Ecology,
v. 24, p.327-343, 1999.
CURTIS, J.M.R. & VINCENT, A.C.J. Distribution of sympatric seahorse species along
a gradient of habitat complexity in a seagrass dominated community. Marine
Ecology Progress Series, vol. 291, p. 81–91, 2005.
66
CURTIS, J.M.R. & VINCENT, A.C.J. Life history of an unusual marine fish: survival,
growth and movement patterns of Hippocampus guttulatus (Cuvier 1829). Journal of
Fish Biology, v. 68, p. 707-733, 2006.
CUNHA, F.E.A. & ROSA, I.L. Anesthetic effects of clove-oil on seven species of
tropical reef fishes (Teleostei). Journal of Fish Biology, v. 69, p. 1504-1512, 2006.
DAUWE, B. Ecology of the seahorse Hippocampus reidi on the Bonaire coral
reef (N. A.): Habitat, reproduction and community interactions. Ph.D. thesis,
Rijksuniversiteit, Groningen, Netherlands. 1992, 63pp.
DEUS, C. P. & PETRERE-JUNIOR, M.; Seasonal diet shifts of seven fish species in
an atlantic rainforest stream in southeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology, v.
63, n. 4, p. 579-588, 2003.
DIAS, T. L. P. Ecologia populacional de Hippocampus reidi Ginsburg, 1933
(Teleostei: Syngnathidae) no estado do Rio Grande do Norte, Brasil. 77p
(Dissertação de Mestrado em Zoologia). Universidade Federal da Paraíba, João
Pessoa. 2002.
DIAS, T. L., ROSA, I. L. & BAUM, J. K. Threatened fishes of the world: Hippocampus
erectus Perry, 1810 (Syngnathidae). Environmental Biology of Fishes v. 65, p.
326. 2002.
DIAS, T. L. P. & ROSA, I. L. Habitat preferences of a seahorse species,
Hippocampus reidi (Teleostei: Syngnathidae) in Brazil. Aqua Journal of
Ichthyology and Aquatic Biology. v. 6, n. 4, p. 165-176, 2003.
FELÍCIO, A.K.C.; ROSA, I.L.; SOUTO, A. & FREITAS, R.A. Feeding behavior of the
Longsnout seahorse Hippocampus reidi Ginsburg, 1933. Journal of Ethology, v. 24,
n. 3, p. 219-225, 2006.
FLYNN, A.J. & RITZ, D.A. Effect of habitat complexity and predatory style on the
capture success of fish feeding on aggregated prey. Journal of the Marine
Biological Association of the United Kingdom, v. 79, p. 487-494, 1999.
FOSTER, S.J. & VINCENT, A.C.J. Life history and ecology of seahorses: implications
for conservation and management. Journal of Fish Biology, v. 65, p. 1-61, 2004.
67
FRANZOI, P.; MACCAGNANI, R.; ROSSI, R. & CECCHERELLI, V.U. Life cycles and
feeding habits of Syngnathus taenionotus and S. abaster (Pisces, Syngnathidae) in a
brackish bay of the Po River delta (Adriatic Sea). Marine Ecology Progress Series,
v. 97, p.71–81, 1993.
GARCIA, A.M.; GERALDI, R.M.; VIEIRA, J.P. Diet composition and feeding strategy
of the southern pipefish Syngnathus folletti in a Widgeon grass bed of the Patos
Lagoon Estuary, RS, Brazil. Neotropical Ichthyology, v.3, n.3, p.427-432, 2005.
GASPARINI, J.L. & TEIXEIRA, R.L. Reproductive aspects of the gulf pipefish,
Syngnathus scovelli (Teleostei: Syngnathidae), from Southeastern Brazil. Revista
Brasileira de Biologia, v. 59, n. 1, p. 87-90, 1999.
GREENWOOD, J.D. Basic techniques. p. 11-110. IN: SUTHERLAND, W.J. (EDS).
Ecological Census Techniques: A Handbook. Cambridge University Press,
Cambridge, UK, 2002.
GRIFFITHS, S.P. The use of clove-oil as an anaesthetic and method for sampling
intertidal rockpool fishes. Journal of Fish Biology, v. 57, p.1453-1464, 2000.
HAKALA, J.P. & JOHNSON, F.D Evaluation of a Gastric Lavage Method for Use on
Largemouth Bass. North American Journal of Fisheries Management, v. 24, p.
1398–1403, 2004.
HALE, M.E. Functional morphology of ventral tail bending and prehensile abilities of
the seahorse, Hippocampus kuda. Journal of Morphology, v. 227, p. 51–65, 1996.
HALEY, N. A gastric lavage technique for characterizing diet of sturgeons. North
American Journal of Fisheries Management, v. 18, p. 978–981, 1998.
HARTLEB, C.F. & MORING, J.R. An improved gastric lavage device for removing
stomach contents from live fish. Fisheries Research, v. 24, p. 216-265, 1995.
HOWARD, R.K. & KOEHN, J.D. Population dynamics and feeding ecology of pipefish
(Syngnathidae) associated with eelgrass beds of Western Port, Victoria. Australian
Journal of Marine and Freshwater Research, v. 36, n. 3, p. 361-370, 1985.
HUH, S. & KWAK, S.N. Feeding habits of Sygnathus schelegeli in Eelgrass (Zostera
marina) Bed in Kwangyang Bay. Journal of the Korean Fisheries Society, v. 30, n.
5, p.896-902, 1997.
68
HUMANN, P. & DELOACH, N. Reef Fish Identification: Florida, Caribbean,
Bahamas. New World Publications Inc, Jacksonvile, USA. 2002, 512pp.
HYSLOP, E. J. Stomach contents analysis, a review of methods and their application.
Journal of Fish Biology, v. 17, n. 4, p. 411-430, 1980.
IUCN 2006. 2006 IUCN Red List of Threatened Species. Disponível em:
http://www.iucnredlist.org, acessado em 25 de maio de 2007.
JOB, S.D.; DO, H.H.; MEEUWIG, J.J.; HALL, H.J. Culturing the oceanic seahorse,
Hippocampus kuda. Aquaculture, v. 214, p. 333–341, 2002.
KAMLER, J.F. & POPE, K.L. Nonlethal methods of examining fish stomach contents.
Reviews in Fisheries Science, v. 9, n. 1, p. 1-11, 2001.
KANOU, K. & KOHNO, H. Early life history of a seahorse, Hippocampus mohnikei, in
Tokyo Bay, Japan. Ichthyological Research, v. 48, p. 361-368, 2001.
KENDRICK, A.J. & HYNDES, G.A. Variations in the dietary compositions of
morphologically diverse syngnathid fishes. Environmental Biology of Fishes, v. 72,
p. 415-427, 2005.
KOLDEWEY, H. (Ed). Syngnathid Husbandry in Public Aquariums: 2005 Manual,
with chapters contributed by members of the Syngnathidae Discussion Group.
Project Seahorse and Zoological Society of London. 2005, 137pp.
LIN, Q.; GAO, Y.; SHENG, J.; CHEN, Q.; ZHANG, B. & LU, J. The effects of food and
the sum of effective temperature on the embryonic development of the seahorse,
Hippocampus kuda Bleeker. Aquaculture, v. 262, p. 481-492, 2007.
LIVINSTON, R.J. Trophic Organization of Fishes in a Coastal Seagrass System.
Marine Ecology - Progress Series, v. 7, p. 1-12, 1982.
LOURIE, S. A., VINCENT, A. C. J., HALL, H. J. Seahorses: an identification guide
to the world's species and their conservation. Project Seahorse, London, UK.
1999, 214pp.
69
LOURIE, S. A.; FOSTER, S.J.; COOPER, E.W.T; & VINCENT, A.C.J. A Guide to
the Identification of Seahorses. Project Seahorse and TRAFFIC North America.
Washington D.C.: University of British Columbia and World Wildlife Fund. 2004.
LOVETT, J. M. An introduction to the biology of the seahorse Hippocampus
abdominalis. Unpublished BSc (Honors) Thesis, University of Tasmania: 1969,
102pp.
LYONS, D.O. & DUNNE, J.J. Reproductive costs to male and female worm pipefish.
Journal of Fish Biology, v. 62, p.767-773, 2003.
LYONS, D.O. & DUNNE, J.J. Inter and intra-gender analyses of feeding ecology of
the worm pipefish (Nerophis lumbriciformis). Journal of the Marine Biological
Association of the United Kingdom, v. 84, n.4361, p.1-4, 2004.
LYONS, D.O. & DUNNE, J.J. Reproductive ecology and operational sex ratio of
worm pipefish (Nerophis lumbriciformis) in Irish waters. Proceedings of the Royal
Irish Academy, v. 105B, n.1, p.9-14, 2005.
MARRERO, C. Metodos para cuantificar contenidos estomacales en peces.
Talleres Gráficos de LIBERIL. Caracas – Venezuela. 1994, 37pp.
MARSHALL, S. & ELLIOTT, M. A comparison of univariate and multivariate
numerical and graphical techniques for determining inter- and intraspecific feeding
relationships in estuarine fish. Journal of Fish Biology, v.51, n.3, p.526-545, 1997.
MARTIN-SMITH, K.M.; & VINCENT, A.C.J. Seahorse declines in the Derwest
estuary, Tasmania, in the absence of fishing pressure. Biological Conservation, v.
123, p. 533-545, 2005.
MASONJONES, H.D. Relative parental investment of male and female dwarf
seahorses, Hippocampus zosterae. American Zoology, v. 37, p. 114A, 1997.
MASONJONES, H.D. The effect of social context and reproductive status on the
metabolic rates of dwarf seahorses (Hippocampus zosterae). Comparative
Biochemistry and Physiology Part A, v. 129, p. 541-555, 2001.
MASONJONES, H.D. & LEWIS, S.M. Courtship behavior in the dwarf seahorse,
Hippocampus zosterae. Copeia v. 1996, p. 634-640, 1996.
70
MASONJONES, H.D. & LEWIS, S.M. Differences in potential reproductive rates of
male and female seahorses related to courtship roles. Anim Behav v. 59, p. 11-20,
2000.
MCPHERSON, J.M. & VINCENT, A.C.J. Assessing East African trade in seahorse
species as a basis for conservation under international controls. Aquatic
Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems v.14, n. 5, p.521-538, 2004.
MICHAEL, S. W. Reef Fishes: A guide to their Identification, Behavior, and
Captive Care. T.F.H. Publications Inc, Neptune City, USA. 2001, 624pp.
MOREAU, M. A. & VINCENT, A. C. J. Social structure and space use in a wild
population of the Australian short-headed seahorse Hippocampus breviceps Peters,
1869. Marine and Freshwater Research, V.55, P. 231-239, 2004.
MORGAN, S. & BULL, C. Potential techniques for tagging and marking
seahorses. Project Seahorse Technical Report No.7, Version 1.0. Project Seahorse,
Fisheries Centre, University of British Columbia. 2005, 27 pp.
MOTTA, P.J.; CLIFTON, K.B.; HERNANDEZ, P.; EGGOLD, B.T.; GIORDANO, S.D.
& WILCOX, R. Feeding relationships among nine species of seagrass fishes of
Tampa Bay, Florida. Bulletin of Marine Science, v. 56, p. 185–200, 1995.
NIJHOFF, M. Life cycle of the seahorse Hippocampus reidi on the Bonaire coral
reef. Thesis, Rijksuniversiteit, Groningen, Netherlands, 1993, 50pp.
OLIVEIRA, T. P. R. Caracterização populacional e habitats preferenciais de
cavalos-marinhos (Syngnathidae: Hippocampus) em diferentes substratos no
estuário de Itapessoca, PE. 56f. Graduação em Ciências Biológicas, Universidade
Federal de Pernambuco, Recife, 2005.
OLIVEIRA, F.; ERZINI, K. & GONÇALVES, J.M.S. Feeding habits of the deep-
snouted pipefish Syngnathus typhle in a temperate coastal lagoon. Estuarine,
Coastal and Shelf Science, v. 72, p. 337–347, 2007.
PALLUDO, D. & KLONOWSKY, V.S. Barra de Mamanguape - PB: Estudo do
impacto do uso de madeira de manguezal pela população extrativista e da
possibilidade de reflorestamento e manejo dos recursos madeireiros. Série
Cadernos da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica. Conselho Nacional da
Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, São Paulo, 1999, 55pp.
71
PAYNE, M.F. & RIPPINGALE, R.J. Rearing West Australian seahorse, Hippocampus
subelongatus, juveniles on copepod nauplii and enriched Artemia. Aquaculture,
v.88, p. 353–361. 2000.
PAYNE, M.F.; RIPPINGALE, R.J. & LONGMORE, R.B. Growth and survival of
juvenile pipefish (Stigmatopora argus) fed live copepods with high and low HUFA
content. Aquaculture, v.167, p. 237–245. 1998.
PERANTE, N.C., VINCENT, A.C.J & PAJARO, M.G. Demographics of the seahorse
Hippocampus comes in the central Philippines. p: 439-448, In: MORTON, B. (Ed).
Proceedings of the 3rd International Conference on the Marine Biology of the
South China Sea. Hong Kong University Press, Hong Kong, 1998, 578p.
PERANTE, N.C.; PAJARO M. G.; MEEUWIG, J. J. & VINCENT A. C. J. Biology of a
seahorse species, Hippocampus comes in the central Philippines. Journal of Fish
Biology, v.60, p. 821–837. 2002.
PIORSKY, N.M; ALVES, J.R.L.; MACHADO, M.R.B. & CORREIA, M.M.F.
Alimentação e ecomorfologia de duas espécies de piranhas (Characiformes:
Characidae) do lago de Viana, Estado do Maranhão, Brasil. Acta Amazonica, V. 35,
n. 1, p.63-70, 2005.
PROJECT SEAHORSE. The seahorse trade. Disponível em:
http://seahorse.fisheries.ubc.ca/trade.html, acesso em jan. 2007.
ROSA, I. L. National Report – Brazil. p. 46-53, In: BRUCKNER, A.W.; FIELDS, J.D.;
DAVES, N. (Org.). The Proceedings of the International Workshop on CITES
Implementation for Seahorse Conservation and Trade. NOAA Techinical
Memorandum NMFS-OPR-35. 1 ed. Silver Spring, v. 1, 2005, 178pp.
ROSA, I.L.; DIAS, T.L.; BAUM, J.K. Threatened fishes of the world: Hippocampus
reidi Ginsburg, 1933 (Syngnathidae). Environmental Biology of Fishes. v. 64, p.
378, 2002.
ROSA, I.L.; ALVES, R.R.N; BONIFÁCIO, K.M.; MOURÃO, J.S.; OSÓRIO, F.M.;
OLIVEIRA, T.P.R. & NOTTINGHAM, M.C. Fishers’ knowledge and seahorse
conservation in Brazil. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine, v. 1: 12,
2005. Disponível em <http://www.ethnobiomed.com/content/1/1/12>, acesso em 18-
01-06.
72
ROSA, I.L.; SAMPAIO, C.L.S. & BARROS, A.T. Collaborative monitoring of the
ornamental trade of seahorses and pipefishes (Teleostei: Syngnathidae) in Brazil:
Bahia State as a case study. Neotropical Ichthyology, v. 4, n. 2, p. 247-252, 2006.
RYER, C.H. Pipefish foraging: effects of fish size, prey size and altered habitat
complexity. Marine Ecology - Progress Series, v. 48, p. 37–45, 1988.
RYER, C.H. & ORTH, R.J. Feeding ecology of the northern pipefish, Syngnathus
fuscus, in a seagrass community of the lower Chesapeake Bay. Estuaries, v. 10, p.
330–336, 1987.
STATSOFT, Inc. STATISTICA (data analysis software system), version 6.
www.statsoft.com. 2001
STEFFE, A.S.; WESTOBY, M. & BELL, J.D. L Habitat selection and diet in two
species of pipefish from seagrass: sex differences. Marine Ecology Progress
Series, v. 55, p.23-30, 1989.
STRAWN, K. Life history of the pigmy seahorse, Hippocampus zosterae Jordan and
Gilbert, at Cedar Key, Florida. Copeia v. 1958, p. 16-22, 1958.
SUDEMA - PB. Carta topográfica Cabedelo SB-25-Y-A-VI. Disponível em:
http://www.sudema.pb.gov.br/arq/geoprocessamento/MAPAS/cartastopograficas100
000/Cabedelo.dwf, acesso agosto de 2006.
SVENSSON, I. Reproductive costs in two sex-role reversed pipefish species
(Syngnathidae). Journal of Animal Ecology, v. 57, p.929–942, 1988.
TEIXEIRA, R.L. & MUSICK, J.A. Trophic ecology of two congeneric pipefishes
(Syngnathidae) of the lower York River, Virginia. Environmental Biology of Fishes,
v. 43, p. 295–309, 1995.
TEIXEIRA, R.L. & MUSICK, J.A. Reproduction and food habits of the lined seahorse,
Hippocampus erectus (Teleostei: Syngnathidae) of Chesapeake Bay, Virginia.
Revista Brasileira de Biologia, v. 61, n.1, p. 79–90, 2001.
TEIXEIRA, R.L. & VIEIRA, J.P. The breeding population of the pipefish, Syngnathus
folletti (PISCES: SYNGNATHIDAE) from southern Brazil. Atlantica Rio Grande, v.
17, n.1, p.123-134, 1995.
73
TIPTON, K.; BELL, S. S. Foraging patterns of two syngnathidae fishes: importance of
harpacticoid copepods. Marine Ecology Progress Series, v. 47, n. 1, p.31-43, 1988.
VARI, R.P. The seahorses (Subfamily Hippocampinae), p. 173-189. IN: BÖHLKE,
J.M.; COHEN, D.M.; COLLETTE, B.B.; ESCHMEYER, W.N.; GIBBS-JR, R.H.;
PIETSCH, T.W.; RICHARDS, W.J.; SMITH, C.L.; THOMSON, K.S. (EDS). Fishes of
Western North Atlantic, Part 8. Allen Press, Lawrence, KS, 1982.
VENDEL, A. L. & CHAVES, P. T. C., Alimentação de Bairdiella ronchus (CUVIER)
(PERCIFORMES, SCIAENIDAE) na Baía de Guaratuba, Paraná, Brasil. Revista
Brasileira de Zoologia, v.15, n. 2, p. 297-305, 1998.
VINCENT, A. C. J. Reproductive ecology of seahorses. P.H.D. Thesis, University
of Cambridge, 1990, 107pp.
VINCENT, A.C.J. Operational sex ratios in seahorses. Behaviour, v. 128, n. 1-2, p.
153-167, 1994a.
VINCENT, A.C.J. Seahorses exhibit conventional sex roles in mating competition,
despite male pregnancy. Behaviour, v. 128, n. 1-2, p. 135-151, 1994b.
VINCENT, A.C.J. Trade in Seahorses for Traditional Chinese Medicines, Aquarium
fishes and Curios. TRAFFIC Bulletin, vol 15, n. 3, p. 125-128, 1995a.
VINCENT, A.C.J. A role for daily greetings in maintaining seahorse pair bonds.
Animal Behaviour v. 49, p. 258-260, 1995b.
VINCENT, A.C.J. The International Trade in Seahorses. Traffic International,
Cambridge, 1996, 163p.
VINCENT, A.C.J. & SADLER, L.M. Faithful pair bonds in wild seahorses,
Hippocampus whitei. Animal Behaviour, v.50, p.1557–1569, 1995.
VINCENT, A.C.J.; BERGLUND, A. & AHNESJO, I. Reproductive ecology of five
pipefish species in one eelgrass meadow. Environmental Biology of Fishes, vol.
44, p. 347-361, 1995.
WANNER, G.A. Evaluation of a gastric lavage method on juvenile pallid sturgeon.
North American Journal of Fisheries Management, v. 26, n.3, p. 587-591, 2006.
74
WATANABE, S. & WATANABE, Y. Brooding season, sex ratio, and brood pouch
development in the seaweed pipefish, Syngnathus schlegeli, in Otsuchi Bay, Japan.
Ichthyological Research, v. 48, n. 2, p.155-160, 2001.
WILCOX, D.; DOVE, B.; McDAVID, D. & GREER, D. UTHSCSA ImageTool version
3.0 for Windows. University of Texas Health Science Center at San Antonio, Texas.
Disponível em: http://ddsdx.uthscsa.edu/dig/itdesc.html.
WILSON, M.J. & VINCENT, A.C.J. Preliminary success in closing the life cycle of
exploited seahorse species, Hippocampus spp., in captivity. Aquarium Sciences
and Conservation, v. 2, p. 179–196, 1998.
WONG, J.M. & BENZIE, J.A.H. The effects of temperature, Artemia enrichment,
stocking density and light on the growth of juvenile seahorses, Hippocampus whitei
(Bleeker, 1855), from Australia. Aquaculture, v. 228, p. 107–121, 2003.
WOODS, C.M.C. Preliminary observations on breeding and rearing the seahorse
Hippocampus abdominalis (Teleostei: Syngnathidae) in captivity. New Zealand
Journal of Marine and Freshwater Research, v. 34, p. 475–485, 2000.
WOODS, C.M.C. Natural diet of the seahorse Hippocampus abdominalis. New
Zealand Journal of Marine and Freshwater Research, v. 36, p. 655–660, 2002.
WOODS, C.M.C. Growth and survival of juvenile seahorse Hippocampus
abdominalis reared on live, frozen and artificial foods. Aquaculture, v. 220, p. 287–
298, 2003a.
WOODS, C.M.C. Effects of varying Artemia enrichment on growth and survival of
juvenile seahorses, Hippocampus abdominalis. Aquaculture, v. 220, p. 537–548,
2003b.
WOODS, C.M.C. & MARTIN-SMITH, K. Visible implant fluorescent elastomer tagging
of the big-bellied seahorse, Hippocampus abdominalis. Fisheries Research, v. 66,
p. 363–371, 2004.
WOODS, C.M.C. & VALENTINO, F. Frozen mysids as an alternative to live Artemia
in culturing seahorses Hippocampus abdominalis. Aquaculture Research, v. 34, p.
757–763, 2003.
75
XIE, S.; CUI, Y.; ZHANG, T.; LI, Z. Seasonal patterns in feeding ecology of three
small fishes in the Biandantang Lake, China. Journal of Fish Biology, v. 57, p. 867-
880, 2000.
ZAR, J.H. Biostatistical Analysis, 4th edn. Prentice Hall, New Jersey, 1999.
Livros Grátis
( http://www.livrosgratis.com.br )
Milhares de Livros para Download:
Baixar livros de Administração
Baixar livros de Agronomia
Baixar livros de Arquitetura
Baixar livros de Artes
Baixar livros de Astronomia
Baixar livros de Biologia Geral
Baixar livros de Ciência da Computação
Baixar livros de Ciência da Informação
Baixar livros de Ciência Política
Baixar livros de Ciências da Saúde
Baixar livros de Comunicação
Baixar livros do Conselho Nacional de Educação - CNE
Baixar livros de Defesa civil
Baixar livros de Direito
Baixar livros de Direitos humanos
Baixar livros de Economia
Baixar livros de Economia Doméstica
Baixar livros de Educação
Baixar livros de Educação - Trânsito
Baixar livros de Educação Física
Baixar livros de Engenharia Aeroespacial
Baixar livros de Farmácia
Baixar livros de Filosofia
Baixar livros de Física
Baixar livros de Geociências
Baixar livros de Geografia
Baixar livros de História
Baixar livros de Línguas
Baixar livros de Literatura
Baixar livros de Literatura de Cordel
Baixar livros de Literatura Infantil
Baixar livros de Matemática
Baixar livros de Medicina
Baixar livros de Medicina Veterinária
Baixar livros de Meio Ambiente
Baixar livros de Meteorologia
Baixar Monografias e TCC
Baixar livros Multidisciplinar
Baixar livros de Música
Baixar livros de Psicologia
Baixar livros de Química
Baixar livros de Saúde Coletiva
Baixar livros de Serviço Social
Baixar livros de Sociologia
Baixar livros de Teologia
Baixar livros de Trabalho
Baixar livros de Turismo
