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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
Programa Integrado de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais
FENOLOGIA DA FLORAÇÃO, POLINIZAÇÃO E SISTEMA REPRODUTIVO DE
DUAS ESPÉCIES SIMPÁTRICAS DE INGA NA AMAZÔNIA CENTRAL
EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS
Manaus, Amazonas
Dezembro, 2007
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i
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS
Programa Integrado de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais
FENOLOGIA DA FLORAÇÃO, POLINIZAÇÃO E SISTEMA REPRODUTIVO
DE DUAS ESPÉCIES SIMPÁTRICAS DE INGA NA AMAZÔNIA CENTRAL
EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS
Orientador: Dr. ANTONIO CARLOS WEBBER
Co-orientadora: Dra. ISABEL CRISTINA MACHADO
Dissertação apresentada ao Programa
Integrado de Pós-Graduação em
Biologia Tropical e Recursos Naturais
do convênio INPA/UFAM como parte
dos requisitos para obtenção do título de
Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,
área de concentração em BOTÂNICA.
Manaus, Amazonas
Dezembro, 2007
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Barros, Eduardo Cristo de Oliveira
Fenologia da floração, polinização e sistema reprodutivo de duas espécies simpátricas de Inga na
Amazônia Central / Eduardo Cristo de Oliveira Barros – Manaus: INPA/UFAM
2007.
xiv, 84 p. ilust.
Dissertação de Mestrado – Área de Concentração em Botânica
1. Floresta Amazônica 2. Inga 3. esfingofilia 4. psicofilia 5. Sistema reprodutivo.
CDD 19ª ed. 583.322
Sinopse:
A fenologia reprodutiva, a ecologia da polinização e o sistema reprodutivo de Inga edulis e I. stipularis
foram analisados em uma área de floresta de terra firme na Amazônia Central, em que foi comparado
o grau de similaridade entre os seus visitantes florais e o período de floração. Analises microscópicas
foram utilizadas para avaliar o sistema reprodutivo de ambas as espécies e procurou-se determinar
quais fatores proporcionam o excesso de abscisão floral.
Palavras-chave:
Inga, biologia floral, fenologia reprodutiva, tubo polínico, auto-incompatibilidade de ação tardia,
floresta de terra firme.
iii
Aos meus pais Jazon Maurício e
Isabel Cristo a quem tudo devo;
Aos meus irmãos Paulo, Catarina e Jazon Filho
pelo apoio, consideração e respeito;
Ao meu sobrinho Ícaro,
por deixar minha vida mais alegre;
A minha noiva Lívia Moraes,
pelos oito anos de sincera companhia.
Dedico
iv
AGRADECIMENTOS
À Deus por iluminar meus caminhos durante todos os dias de minha vida;
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia em convênio com a Universidade
Federal do Amazonas pelo apoio oferecido para a realização do curso de mestrado em
Botânica;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
concessão da bolsa de estudos;
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelo apoio
financeiro;
A comunidade Fazenda Experimental (UFAM), pelo suporte logístico para a realização
deste trabalho, em especial ao Dr. Marcos Antônio;
Durante os dois anos de Mestrado me tornei amigo de pessoas com quem convivi e
trabalhei. Portanto, gostaria de deixar registrado aqui meus sinceros agradecimentos:
Ao meu orientador Dr. Antonio Carlos Webber pelo apoio, paciência e por suas
importantes sugestões e tempo dedicado em todas as etapas deste trabalho;
A minha Co-orientadora Dra. Isabel Cristina Machado pela disponibilidade e valiosas
sugestões para a realização deste trabalho;
À Dra. Ana Virgínia Leite pelo entusiasmo, sugestões e pela ajuda durante as
intermináveis análises de microscopia de fluorescência;
Ao Dr. Thierry Gasnier (UFAM) pelo auxílio com as análises estatísticas;
Ao Laboratório de Citogenética Vegetal (UFPE) por disponibilizar aparelhagem
indispensável para a realização desse trabalho;
v
Aos integrantes do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva (Polinizar) (UFPE),
em especial a Msc. Tarcila Nadia pela paciência e ajuda;
Ao Robson Rodrigues pelos excelentes momentos vividos em Manaus, convívio
doméstico e amizade que irá se perdurar por anos e anos;
À Liliane Noêmia pelo convívio enriquecedor que vem desde os tempos de CCB até os
de república manauara. Obrigado pela sua amizade de longa data;
A todos os funcionários da Fazenda Experimental da UFAM, pelo excelente convívio e
constante aprendizado, em especial ao Pavão, Piauí e Deisivaldo pela indispensável
ajuda durante o trabalho de campo;
Aos colegas de turma André Junqueira, Karla Ferreira, Liliane Noemia, Mário
Fernandez, Mário Terra, Rafael Assis, Sejana Rosa, Tatiana Andreza e Thaysa Moura
pelo excelente convívio, solidariedade e amizade.
À Sonia Maciel, pela amizade e por me fazer aprender que a vida deve ser sempre sem
estresse;
À Neide pela ajuda imprescindível ao longo desses anos de curso. Obrigado pelo apoio
nas horas mais necessárias;
À Gisele (Gis) e Alessandra (Alê), pelas longas horas de conversas, amizade e auxílio
em tudo que precisei.
vi
RESUMO GERAL
A fenologia reprodutiva, a biologia floral os sistemas de polinização e de reprodução de
Inga edulis Mart. e Inga stipularis D.C. foram estudados, respectivamente, em uma área
de floresta de terra firme localizada na Fazenda Experimental da Uiversidade Federal do
Amazonas (UFAM), Manaus, AM (2°38’57,6”S 60°3’11”W), no período de novembro
de 2006 a novembro de 2007. As flores de I. edulis e I. stipularis constituem unidades
de polinização do tipo pincel, sendo a atração visual exercida pelos numerosos estames
livres. Essas são hermafroditas, sésseis, actinomorfas e pentâmeras. O padrão de
floração é do tipo contínuo em I. edulis e anual em I. stipularis. As flores de I. edulis e
I. stipularis produzem néctar desde botão, acumulando até 26,5µl e 3,7µl com
concentração média de 13,5% e 12,5 % respectivamente. Em ambas as espécies o néctar
é continuamente secretado mesmo após repetidas extrações. Oito espécies de
esfingídeos e duas espécies de beija-flores foram os principais polinizadores de I. edulis.
Dezesseis espécies de borboletas foram os polinizadores primários de I. stipularis. As
abelhas Melipona fulva e Megachile sp visitaram flores de ambas as espécies, porém
foram considerados polinizadores ocasionais. Apesar da similaridade floral, as duas
espécies de Inga estudadas apresentam períodos de atividade floral distintos,
provocando divergência entre o sistema de polinização, sendo I. edulis uma espécie
tipicamente esfingófila e I. stipularis uma espécie psicófila. De acordo com os
resultados obtidos com os experimentos do sistema reprodutivo, observou-se que ambas
as espécies não formam frutos a partir de autopolinizações manuais e espontâneas e que
o percentual de formação de frutos provenientes de polinizações cruzadas em I. edulis e
I. stipularis (5% e 21%) é superior ao da polinização aberta (1% e 7%),
respectivamente. As análises de crescimento de tubos polínicos por meio de
microscopia de fluorescência revelaram que apenas uma pequena fração dos tubos
atinge os óvulos de I. edulis com 8 e 12 horas após as polinizações, sendo encontrado o
maior percentual de tubos penetrando as micrópilas dos óvulos tanto de I. edulis como
de I. stipularis 24 horas após as polinizações. O ritmo de chegada dos tubos nos óvulos
oriundos de autopolinizações e de polinizações cruzadas é semelhante nas duas
espécies. Os baixos índices de formação de frutos em I. edulis e I. stipularis
provavelmente são decorrentes do elevado índice de geitonogamia promovido pelos
polinizadores e pelo sistema de auto-incompatibilidade de ação tardia ocorrente nessas
espécies.
vii
GENERAL ABSTRACT
The reproductive phenology, the floral biology and the pollination and breeding systems
of Inga edulis Mart. and Inga stipularis D.C, were studied respectively in an area of
land forest, located in the UFAM Experimental Farm, Manaus, AM (2°38'57,6"S
60°3'11"W), from November/2006 to November, 2007. The flowers of Inga edulis and
Inga stipularis constitute a pollination unit like a brush, whose visual attraction is
exerted by numerous free stamens. Their flowers are hermaphrodite, spike,
actinomorphic and pentamerous. The flowering pattern is continual for I. edulis and
annual for I. stipularis. The flowers of I. edulis and I. stipularis produce nectar from the
bud phase accumulating until 26,5µl and 3,7µl with a mean concentration of 13,5% and
12,5 % respectively. In both species, the nectar is replaced after repeated extractions.
Eight species of hawkmonths and two of hummingbirds were the main pollinators of I.
edulis. Sixteen species of butterflies, but ten of the family Hesperiidae and three of the
family Papilionoidae were the primary pollinators of I. stipularis. The bees Melipona
fulva and Megachile sp visited flowers of both species, however, they were considered
occasional pollinators. Despite the fact that the floral similarity, the two Inga species
studied presented a distinct period of floral activity, which caused a divergence in the
pollination systems, nevertheless, the I. edulis is a typical sphingophilous species and I.
stipularis a psychophilous. The results showed that both species do not set fruit from
self-pollination and that the percentage of fruit set proceeding from cross-pollination in
I. edulis and I. stipularis (5% and 21%) eas superior to the open pollination (1% and
7%) respectively. The analyses of pollen tube growth by means of fluorescence
microscopy disclosed that only a small fraction of the tube reaches the ovules of I.
edulis 8 and 12 hours after pollination, but found the greater percentile of tubes
penetrating micropyles of the ovules of I. edulis as of I. stipularis 24 hours after
pollinations. The arrival speed of the tubes in the ovules deriving from self-pollination
and cross-pollination is similar in both species. The low indices of fruit set in I. edulis
and I. stipularis probably is results from the raised index of geitonogamy promoted by
the pollinators and the late-acting self-incompatibility occurring in these species.
viii
SUMÁRIO
Página
SINOPSE.......................................................................................................................... ii
AGRADECIMENTOS....................................................................................................iv
RESUMO GERAL ..........................................................................................................vi
GENERAL ABSTRACT..................................................................................................vi
LISTA DE TABELAS......................................................................................................x
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................... xii
1. INTRODUÇÃO.............................................................................................................1
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA......................................................................................2
2.1 – A Subfamília Mimosoideae................................................................................. 2
2.2 – Biologia floral e síndromes de polinização na subfamília Mimosoideae............ 3
2.3 – Flores em excesso vs. sucesso reprodutivo ......................................................... 3
2.4– Sistema reprodutivo e auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI).................... 4
3. OBJETIVOS..................................................................................................................6
3.1 – Geral .................................................................................................................... 6
3.2 – Específicos........................................................................................................... 6
4. MANUSCRITOS
4.1 – Fenologia reprodutiva e sistemas de polinização divergentes em duas espécies
simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) na Amazônia Central............... 8
ABSTRACT.............................................................................................................. 9
RESUMO .................................................................................................................. 9
INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 10
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................... 11
Área de Estudo ................................................................................................... 11
Delineamento amostral....................................................................................... 11
Fenologia Reprodutiva ................................................................................... 11
Biologia floral................................................................................................. 12
Produção de Néctar......................................................................................... 12
Visitantes florais e disponibilidade polínica................................................... 13
Material botânico............................................................................................ 14
RESULTADOS....................................................................................................... 14
Fenologia Reprodutiva ................................................................................... 14
ix
Biologia floral................................................................................................. 15
Dinâmica da produção de néctar .................................................................... 16
Visitantes florais e disponibilidade polínica................................................... 17
DISCUSSÃO........................................................................................................... 21
Fenologia Reprodutiva ................................................................................... 21
Biologia floral................................................................................................. 22
Dinâmica da produção de néctar .................................................................... 23
Visitantes florais e disponibilidade polínica................................................... 25
Agradecimentos....................................................................................................... 28
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................... 29
4.2 – Limitação de polinizadores e mecanismo de auto-incompatibilidade como
causas da baixa formação de frutos em duas espécies simpátricas de Inga Mill.
(Fabaceae – Mimosoideae) na Amazônia Central...................................................... 50
ABSTRACT............................................................................................................ 51
RESUMO ................................................................................................................ 51
INTRODUÇÃO ...................................................................................................... 52
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................... 53
Área de Estudo ................................................................................................... 53
Delineamento amostral....................................................................................... 53
Sistema reprodutivo........................................................................................ 53
Sucesso reprodutivo........................................................................................ 55
Material Botânico ........................................................................................... 55
RESULTADOS....................................................................................................... 55
Sistema reprodutivo........................................................................................ 56
Sucesso reprodutivo........................................................................................ 56
DISCUSSÃO........................................................................................................... 57
Sistema reprodutivo........................................................................................ 57
Sucesso reprodutivo........................................................................................ 58
Agradecimentos....................................................................................................... 62
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................................... 63
5.CONCLUSÕES GERAIS ............................................................................................72
6.REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .........................................................................75
ANEXO ...........................................................................................................................80
x
LISTA DE TABELAS
Capitulo 1
Tabela 1: Médias dos números de políades por antera, por flor, grãos de pólen por
políades, grãos de pólen por flor, número de óvulos por flor, comprimento dos
elementos florais (mm) e viabilidade polínica (%) de Inga edulis e I. stipularis.
Tabela 2: Visitantes de Inga edulis em uma área de floresta de terra firme na Anazônia
Central com as respectivas freqüências durante o estágio da floração, freqüência de
visitas, período de atividade, recurso coletado e resultado da visita. I = início da
floração; P = pico da floração; F = fim da floração; MC = muito comum; C = comum; R
= raro; D = diurno; Cr = crepuscular; N = noturno; Ne = néctar; P = pólen; Po =
polinizador; Pi = pilhador.
Tabela 3: Visitantes de Inga stipularis em uma área de floresta de terra firme na
Amazônia Central com as respectivas freqüências durante o estágio da floração,
freqüência de visitas, recurso coletado e resultado da visita. I = início da floração; P =
pico da floração; F = fim da floração; MC = muito comum; C = comum; R = raro; Ne =
néctar; P = pólen; Po = polinizador; Pi = pilhador.
xi
Capitulo 2
Tabela 1: Número médio de grãos de pólen por flor, óvulos por flor, razão pólen/óvulo
(P/O), razão semente/ óvulo (S/O), razão fruto/flor (Fr/F) e número médio de grãos de
pólen por polídes/número médio de óvulos por flor em Inga edulis e I. stipularis.
Tabela 2: Resultados dos experimentos do controle e das polinizações manuais, eficácia
reprodutiva e polinização seletiva de Inga edulis e I. stipularis na Fazenda Experimental
da UFAM, município de Manaus, AM.
Tabela 3: Incidência de óvulos penetrados pelos tubos polínicos 8, 12 e 24 horas após as
polinizações manuais e cruzadas em Inga edulis e Inga stipularis.
xii
LISTA DE FIGURAS
Capitulo 1
Figura 1: Localização da Fazenda Experimental da Universidade Federal do Amazonas
(UFAM) (Composição RGB Landsat, 2003 – Siglab/INPA).
Figura 2: A – Médias de temperatura e precipitação mensais históricas da cidade de
Manaus, AM; B e C – Intensidade da floração e da frutificação de Inga edulis e I.
stipularis, respectivamente, no período de novembro/2006 a novembro/2007 na fazenda
Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. = média de temperatura em
(A), intensidade da floração em (B) e (C); = intensidade da frutificação em (B) e (C);
— = precipitação média mensal em (A).
Figura 4: hábito (A e D), aspecto geral da Inflorescência (B e E) e políade (100x) (C e
F) de Inga edulis; e Inga stipularis, respectivamente, na Fazenda Experimental da
UFAM, município de Manaus, AM.
Figura 5: Volume e concentração de néctar acumulado em flores de Inga edulis (A) e I.
stipularis (B) submetidas a apenas uma extração 20 e 12 horas após a antese na Fazenda
Experimental da UFAM, município de Manaus, AM.
= Volume em (µl) e — =
concentração de açúcares em (%).
Figura 6: Produção de néctar em Inga edulis (A) e I. stipularis (B) em grupos de flores
submetidas a repetidas extrações.
= Volume em (µl) e — = concentração de
açúcares em (%).
Figura 7: Somatório da produção de néctar de flores submetidas a extrações periódicas
em relação ao néctar produzido de flores submetidas há apenas uma extração. =
somatório do volume de néctar re-secretado; = Volume de néctar submetido a apenas
uma extração.
xiii
Figura 8: Percentual de visitas às flores de Inga edulis (A) e I. stipularis (B) dos
principais grupos de polinizadores no início, pico e fim de floração, realizados na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. = esfingídeos; =
beija-flores; = borboletas; = abelhas.
Figura 9: Disponibilidade polínica em relação à freqüência de visitas em flores de Inga
edulis (A) e Inga stipularis (B) na Fazenda Experimental da UFAM, município de
Manaus, AM. = Freqüência de esfingídeos em (A) e de borboletas da família
Hesperiidae em (B); = Freqüência de beija-flores em (A) e de borboletas da família
Papilionidae em (B); — = disponibilidade polínica.
Figuras 10-15: Visitantes florais de Inga edulis Mart. (Fabaceae – Mimosoideae), na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. 10. Tetragona goettei;
11. Polybia liliacea; 12. Porphyrogenes passalus; 13. Unzela japix; 14. Aellopos
ceculus; 15. Thalurania furcata ♂.
Figuras 16-21: Visitantes florais de Inga stipularis D.C. (Fabaceae – Mimosoideae), na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. 16. Quadrus cerialis; 17.
Entheus bombus; 18. Tarsoctenus papias; 19. Stalachtis calliope; 20. Parides arcas
mylotes; 21. Ornidia obesa.
xiv
Capitulo 2
Figura 1: Tempo de abscisão das flores que foram polinizadas com pólen de apenas um
doador () e de três doadores diferentes (). A = Inga edulis e B = Inga stipularis.
Figuras 2-7: Microscopia de fluorescência de tubos polínicos em Inga edulis Mart.
(Fabaceae – Mimosoideae). 2 – políades germinando no estigma; 3 – tubos polínicos no
primeiro terço do estilete 4h após a polinização; 4 e 5 – tubos polínicos provenientes de
autopolinizações penetrando os óvulos após 12h; 6 – polinização cruzada 24h; 7 – auto-
polinização 24h.
Figura 8-11: Microscopia de fluorescência de tubos polínicos em Inga stipularis D.C.
(Fabaceae – Mimosoideae). 8 e 9 – políades germinando no estigma e no primeiro terço
do estilete 12h após a polinização; 10 – auto-polinização 24h; 11 – polinização cruzada
24h.
1
1. INTRODUÇÃO
A floresta amazônica é composta por uma série de formações vegetais que são
floristicamente muito distintas, o que proporciona uma grande riqueza de espécies e
resulta em uma das maiores biodiversidades do planeta. Em razão da sua extensão
territorial, grande diversidade florística e dificuldade de acesso a maior parte das áreas,
muitas regiões têm sido pouco exploradas botanicamente (Leitão Filho 1987). Estima-se
que aproximadamente 18.000 espécies de angiospermas estejam distribuídas ao longo
da bacia amazônica (Gentry et al. 1997).
A alta diversidade de padrões florais encontradas nas florestas tropicais úmidas
está associada à ocorrência de diferentes tipos de recompensas florais (Leppik 1968,
Faegri & Pjil 1979, Ramirez et al. 1990) indicando a presença de diferentes
polinizadores, algumas vezes bem especializados como, por exemplo, as abelhas
Anthophoridae e Euglossini as quais polinizam flores que oferecem óleos, perfumes ou
resinas como recursos (Vogel 1974, Armbruster 1984).
Nas regiões tropicais, além da grande variedade de síndromes de polinização,
associadas à enorme diversidade de flores (Endress 1994), existem segundo Newstrom
et al. (1994) uma ampla diversidade de padrões fenológicos, embora o período e a
duração de eventos como a floração e a frutificação sejam poucos conhecidos para
muitas espécies ocorrentes nestes ecossistemas.
Os sistemas reprodutivos de espécies tropicais têm sido estudados salientando
aspectos relacionados ao fluxo gênico, sucesso reprodutivo e especiação em algumas
populações e comunidades de plantas (Bawa 1980, Bawa et al. 1985, Gibbs 1990, Ibarra
Manriquez & Oyama 1992, Bullock 1995). As características reprodutivas, os sistemas
sexuais e de polinização também têm sido relacionados com a dinâmica florestal em
processos sucessionais e de fragmentação (Gibbs 1990, Ibarra Manriquez & Oyama
1992).
Portanto, a manutenção da elevada diversidade de polinizadores na floresta é
essencial para que as espécies possam continuar a se reproduzir regularmente e não haja
um declínio e até extinção local dessas populações a longo prazo. A biologia da
polinização pode fornecer dados para resolver a várias questões relacionadas à
manutenção do fluxo gênico intraespecífico, sucesso reprodutivo, partilha e competição
por polinizadores e também sobre conservação de habitats naturais afetados por
processos de fragmentação (Machado & Lopes 2003).
2
Esta dissertação está dividida em dois capítulos que abordam as estratégias
ecológicas e reprodutivas de duas espécies simpátricas de Inga na Amazônia Central. O
primeiro capítulo aborda os aspectos referentes à fenologia reprodutiva, biologia floral,
dinâmica da produção de néctar e visitantes florais de Inga edulis Mart. e Inga stipularis
DC.
O segundo capítulo é dedicado ao sistema e ao sucesso reprodutivo de I. edulis e
I.stipularis, enfatizando o percentual de frutos formados a partir da atuação de
polinizadores e de experimentos controlados. No final desse capítulo há uma discussão
sobre as diferentes adaptações florais utilizadas por I. edulis e I. stipularis e como isso
influencia no sucesso reprodutivo dessas espécies.
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
2.1 – A Subfamília Mimosoideae
Segundo Polhill et al. (1981), a família Fabaceae compreende 650 gêneros e
18000 espécies, sendo a terceira mais diversa entre as plantas com flores. Largamente
distribuída em ambos os hemisférios, esta família possui elevada importância
econômica, ocupando um lugar de destaque entre as Angiospermas (Arroyo 1981),
constituindo uma importante fonte de alimentos para polinizadores e para muitos
animais, inclusive o homem (Leppik 1966).
Durante muitos anos a família Fabaceae foi dividida em três subfamílias
distintas: Caesalpinioideae, Mimosoideae e Faboideae (Barroso 1978, Joly 1991).
Entretanto, a circunscrição de Fabaceae e a sua divisão em subfamílias tem sido alvo de
divergências entre os diferentes autores, como por exemplo, os que se baseiam em
dados macromoleculares e cladísticos que tentam reconhecer as Leguminosas como
uma única família (Souza & Lorenzi 2005).
Trabalhos como os de Ribeiro et al. (1999) e Souza & Lorenzi (2005) estimam
que a subfamília Mimosoideae tem aproximadamente 60 gêneros e 3000 espécies que
são distribuídas em cinco tribos com hábitos que variam de árvores, arbustos, ervas e
lianas. Sua abrangência geográfica é principalmente pantropical e subtropical, com a
maior diversidade nos gêneros Acacia, Mimosa e Inga, sendo esse último neotropical
apresentando cerca de 400 espécies (Pennington 1997, Ribeiro et al. 1999).
3
2.2 – Biologia floral e síndromes de polinização na subfamília Mimosoideae
De acordo com Endress (1994), as flores da subfamília Mimosoideae e em
particular do gênero Inga, geralmente são actinomorfas, arranjadas em formato de
“pincel” e são agrupadas em densas inflorescências racemosas. As flores possuem
perianto inconspícuo, filetes longos e finos com anteras diminutas. O gineceu é formado
por um longo estilete que conecta o ovário unilocular ao estigma que, em geral, possui
dimensões mínimas (Faegri & Pijl 1979). Em muitas espécies de Inga, os grãos de
pólen estão arranjados em políades de número constante por antera e com número
constante de micrósporos (Endress 1994).
Nessa subfamília é possível encontrar uma grande variedade de tipos florais
generalistas ou especialistas quanto ao sistema de polinização. Em muitas das espécies
de Parkia e Mimosa, por exemplo, as densas inflorescências funcionam como uma
estrutura floral única e apesar de possuírem flores diminutas e serem visitadas por
animais como abelhas, beija-flores e mariposas, estão estritamente adaptadas à
polinização por morcegos (Baker & Harris 1957, Gould 1978, Hopkins 1984, Vogel et
al. 2005).
Por outro lado, muitas espécies de Inga, que têm flores maiores possuem uma
morfologia que torna de fácil acesso à visitação para uma grande variedade de
polinizadores (Endress 1994). Koptur (1983) encontrou morcegos, beija-flores,
esfingídeos e várias espécies de abelhas como polinizadores eficientes de uma única
espécie de Inga na Costa Rica. Feinsinger (1978) por sua vez, destacou a importância de
beija-flores como polinizadores efetivos de espécies de Inga que também eram visitadas
por outros animais. Já a polinização por morcegos em representantes do gênero foi
também observada por Vogel (1968), Croat (1979) e Koptur (1984).
2.3 – Flores em excesso vs. sucesso reprodutivo
O primeiro autor a relatar a produção excessiva de flores e o aborto destas em
diversas famílias de Angiospermas foi Darwin (1877) apud Bawa & Webb (1984) e
ultimamente este fenômeno continua sendo estudado por autores como, Stephenson
(1981), Bawa & Webb (1984), Koptur (1984), Bawa & Buckley (1989), Burd (1998) na
tentativa de determinar que fatores acarretam tal processo. Por se constituir em uma das
mais amplas famílias de plantas com flores, representantes de Fabaceae foram estudadas
com relação ao excesso de flores produzidas e a baixa quantidade de frutos formados
4
(Bawa & Webb 1984, Koptur 1984, Bawa & Buckley 1989). Bawa & Webb (1984)
propõem a limitação do polinizador, a limitação de recursos e a seleção sexual como
fatores que estão diretamente associados ao aborto de flores, frutos e sementes em
muitas famílias de plantas, inclusive nas Fabaceae.
Segundo Gentry (1974), Janzen (1977) e Stephenson (1979) a grande
quantidade de flores produzida pelas plantas funcionariam como “display” de atração
para os animais visitantes, acarretando uma fidelidade entre a planta e o polinizador. No
entanto, a limitação do polinizador pode ocorrer para espécies que apresentam baixa
densidade populacional, curto período de floração ou sobreposição desta fenofase com
outras espécies que ocorram simpatricamente (Udovic 1981).
A limitação de recursos, segundo Stephenson (1981) é a principal causa de
aborto de flores e frutos nas Fabaceae. De acordo com este autor, mesmo se todas as
flores forem polinizadas com pólen apropriado para a fertilização, a planta pode ser
incapaz de maturar todos os frutos devidio a restrições fisiológicas. Essa hipótese é
reforçada por Pate & Farrington (1981) e Wyatt (1982), ao postularem que a
probabilidade de determinada flor formar fruto está relacionada com a sua posição na
inflorescência, já que frutos em desenvolvimento na base da inflorescência poderiam
agir como limitantes de metabólitos para frutos que poderiam se formar no ápice.
De acordo com o princípio de “Bateman” (Charnov 1979) é esperado na seleção
sexual que o sucesso reprodutivo paterno seja limitado pela capacidade dos gametas
masculinos em acessar os gametas femininos e por outro lado, o sucesso reprodutivo
materno é provavelmente limitado pela deficiência em prover recursos para os embriões
(Janzen 1977). Dessa forma, abortos são presumidos para indicar diferentes estratégias
reprodutivas. Uma grande fração da abscisão floral é suposta para servir somente à
função masculina (Udovic 1981). Muitos trabalhos indicaram que um número excessivo
de flores em espécies hermafroditas pode ser interpretado como uma maneira de
aumentar o sucesso reprodutivo masculino e disponibilizar recursos para visitantes
florais (Janzen 1977, Primack 1979, Wyatt 1982).
2.4– Sistema reprodutivo e auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI)
Segundo Arroyo (1981) a família Fabaceae apresenta diversos tipos de sistema
reprodutivo sendo a auto-incompatibilidade proporcionalmente menos freqüente entre
as Papilionoidae do que nas outras duas subfamílias, em que vários gêneros como
5
Phaseolus, Canavalia, Centrosema e Pisum, foram considerados autocompatíveis. Por
outro lado, a subfamília Mimosoideae apresenta o maior número de gêneros auto-
incompatíveis, tais como Inga, Albizia, Calliandra, Enterolobium e Pithecellobium
(Arroyo 1981, Koptur 1984). Poucas espécies foram testadas com relação à ocorrência
de agamospermia e ainda não está claro se este tipo de sistema reprodutivo é raro nesta
família. Segundo Randell (1970) e Arroyo (1981) tal fenômeno é documentado apenas
para algumas espécies do gênero Cassia.
Evidências de que um mecanismo de auto-incompatibilidade com base
genética, em certas espécies, ocorra dentro do ovário existem há mais de 40 anos, desde
a publicação dos trabalhos pioneiros de Cope (1962) em Theobroma cacao
(Sterculiaceae). A enorme discrepância existente entre o que se conhece atualmente
sobre a auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI) e outros sistemas de auto-
incompatibilidade se deve em grande parte ao sistema de auto-incompatibilidade de
ação tardia ter sido por muito tempo considerado um fenômeno raro na natureza
(Nettancourt 1977).
Não obstante, Seavey & Bawa (1986), numa primeira revisão sobre trabalhos
que indicavam barreiras do sistema de incompatibilidade operando no ovário,
salientaram que a LSI é um fenômeno bastante comum nas angiospermas, e postularam
diferentes tipos de LSI: (1) quando a inibição dos tubos incompatíveis tem lugar após a
penetração dos óvulos, mas sem que ocorra a singamia; (2) quando a rejeição dos tubos
polínicos incompatíveis se processa após a formação do zigoto; (3) quando se sabe que
a reação de incompatibilidade é ovariana, mas se desconhece os detalhes histológicos do
processo de rejeição.
Evidências da auto-incompatibilidade de ação tardia na subfamília
Papilionoideae foram encontradas por Gibbs & Sassaki (1998) com Dalbergia
miscolobium, por Prychid et al. (1998) com Strongylodon macrobotrys e por Rodriguez-
Raiño et al. (1999) com Cytisus multiflorus. Na subfamília Caesalpinioideae, por Bawa
& Webb (1984) com Caesalpinia eriostachys, por Lewis & Gibbs (1999) com
Caesalpinia calycina, por Gibbs et al. (1999), com Hymenaea stigonocarpa e por
Freitas & Oliveira (2002) com Copaifera langsdorffii. Por fim, na subfamília
Mimosoideae por Koptur (1984) para sete espécies de Inga, por Seavey & Bawa (1986)
com Acacia retinoides e por Chamberlain (1998) com Calliandra calothyrsus.
6
3. OBJETIVOS
3.1 – Geral
Descrever a biologia floral, a polinização e o sistema reprodutivo de Inga edulis
e Inga stipularis.
3.2 – Específicos
1- Estabelecer o período de floração e frutificação das espécies e identificar a
tendência dos padrões fenológicos;
2- Determinar os sistemas de polinização e descrever o comportamento dos
animais visitantes, identificando seu papel como polinizadores ou
pilhadores, analisando as interações planta/polinizador;
3- Definir o sistema reprodutivo das duas espécies.
7
4.1 CAPÍTULO 1
Fenologia reprodutiva e sistemas de polinização divergentes em duas espécies
simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) na Amazônia Central
(Manuscrito a ser enviado para o periódico Revista Brasileira de Botânica)
8
Fenologia reprodutiva e sistemas de polinização divergentes em duas espécies
simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) na Amazônia Central
EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS
1,4
, ANTONIO CARLOS WEBBER
2
& ISABEL CRISTINA MACHADO
3
Título resumido: Fenologia e polinização de duas espécies de Inga
1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Programa Integrado de Pós-Graduação em
Biologia Tropical e Recursos Naturais (Botânica).
2. Universidade Federal do Amazonas, Departamento de Biologia, Estrada do Contorno, 3000,
69077-000, Manaus, AM, Brasil
3. Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, 50372-970, Recife, PE, Brasil.
4. Autor para correspondência:
9
ABSTRACT – (Reproductive phenology and divergent pollination systems in two
sympatric species of Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) in Central Amazon). The
reproductive phenology, the floral biology and the pollination systems of Inga edulis
Mart. and Inga stipularis D.C, were studied respectively in an area of land forest,
located in the UFAM Experimental Farm, Manaus, AM (2°38'57,6"S 60°3'11"W), from
November/2006 to November, 2007. The flowers of Inga edulis and Inga stipularis
constitute a pollination unit like a brush, whose visual attraction is exerted by numerous
free stamens. Their flowers are hermaphrodite, spike, actinomorphic and pentamerous.
The flowering pattern is continual for I. edulis and annual for I. stipularis. The flowers
of I. edulis and I. stipularis produce nectar from the bud phase accumulating until
26,5µl and 3,7µl with a mean concentration of 13,5% and 12,5 % respectively. In both
species, the nectar is replaced after repeated extractions. Eight species of hawkmonths
and two of hummingbirds were the main pollinators of I. edulis. Sixteen species of
butterflies, but ten of the family Hesperiidae and three of the family Papilionoidae were
the primary pollinators of I. stipularis. The bees Melipona fulva and Megachile sp
visited flowers of both species, however, they were considered occasional pollinators.
Despite the fact that the floral similarity, the two Inga species studied presented a
distinct period of floral activity, which caused a divergence in the pollination systems,
nevertheless, the I. edulis is a typical sphingophilous species and I. stipularis a
psychophilous.
Key words – Inga, reproductive phenology, nectar, sphingophily, psychophily, Amazon
rain forest.
RESUMO – (Fenologia reprodutiva e sistemas de polinização divergentes em duas
espécies simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) na Amazônia Central). A
fenologia reprodutiva, a biologia floral e os sistemas de polinização de Inga edulis Mart.
e Inga stipularis D.C., foram estudados em uma área de floresta de terra firme,
localizada na Fazenda Experimental da UFAM, Manaus, AM (2°38´57,6”S
60°3’11”W), no período de novembro de 2006 a novembro de 2007. As flores de I.
edulis e I. stipularis constituem unidades de polinização do tipo pincel, sendo a atração
visual exercida pelos numerosos estames livres. Essas são hermafroditas, sésseis,
actinomorfas e pentâmeras. O padrão de floração é do tipo contínuo em I. edulis e anual
em I. stipularis. As flores de I. edulis e I. stipularis produzem néctar desde botão,
acumulando até 26,5µl e 3,7µl com concentração média de 13,5% e 12,5 %
respectivamente. Em ambas as espécies o néctar é re-secretado após repetidas extrações.
Oito espécies de esfingídeos e duas espécies de beija-flores foram os principais
polinizadores de I. edulis. Dezesseis espécies de borboletas, sendo dez da família
Hesperiidae e três da família Papilionoidae foram os polinizadores primários de I.
stipularis. As abelhas Melipona fulva e Megachille sp visitaram flores de ambas as
espécies, porém foram considerados polinizadores ocasionais. Apesar da similaridade
floral, as duas espécies de Inga estudadas apresentam períodos de atividade floral
distintos, provocando divergência entre o sistema de polinização, sendo I. edulis uma
espécie tipicamente esfingofila e I. stipularis uma espécie pscicófila.
Palavras-chave – Inga, fenologia reprodutiva, néctar, esfingofilia, psicofilia, Floresta
Amazônica.
10
INTRODUÇÃO
As características florais sejam elas morfológicas, fisiológicas ou ecológicas
estão relacionadas aos vetores de polinização e o estudo desses atributos pode auxiliar
na inferência dos grupos de polinizadores (Faegri & Pjil 1979, Endress 1994, Proctor et
al. 1996). Essa soma de particularidades caracteriza as síndromes florais (Faegri & Pjil
1979), as quais constituem um importante meio para subsidiar estudos de ecologia da
polinização.
As espécies de Inga Mill. apresentam uma série de características florais
similares como, flores brancas com perianto inconspícuo, arranjadas em forma de pincel
com anteras expostas, antese noturna e néctar como recompensa (Faegri & Pjil 1979,
Endress 1994). Alguns destes aspectos sugerem que o gênero se encaixa na síndrome de
quiropterofilia e/ou esfingofilia (sensu Faegri & Pijl 1979), o que foi corroborado nos
trabalhos de Vogel (1968) com Inga sessilis e Howell & Burch (1974) com Inga sp.
Entretanto, o gênero pode ser considerado “generalista”, uma vez que a estrutura
floral não é especializada, admitindo visitas de diferentes grupos de animais. Koptur
(1983) encontrou morcegos, esfingídeos, beija-flores e abelhas como eficientes
polinizadores de Inga brenesii, I. mortoniana, I. punctata e I. quaternata. Além disso, a
importância dos beija-flores como polinizadores eficazes de algumas espécies de Inga
foi enfatizada por Snow & Snow (1972), Toledo (1975), Feinsinger (1978) e Arroyo
(1981).
Ao mesmo tempo, Inga é interessante sob o ponto de vista da biologia floral uma
vez que suas flores possuem grãos de pólen, na maioria das vezes, agrupados em
políades (Endress 1994), possuem reduzida superfície estigmática, pequena quantidade
de óvulos, nectários na região do gineceu e são polinizadas por um espectro muito
amplo de animais (Arroyo 1981, Koptur 1983, Endress 1994).
O gênero Inga possui cerca de 400 espécies de distribuição neotropical (Ribeiro
et al. 1999, Souza & Lorenzi 2005). Na Amazônia Central, é o de maior
representatividade entre as Leguminosas, com 32 espécies encontradas na Reserva
Adolpho Ducke (Ribeiro et al. 1999). Em geral, são árvores de sub-dossel ou de sub-
bosque com folhas compostas, pinadas, com um nectário extrafloral entre cada par de
folíolos que são sempre opostos (Pennington 1997).
Em virtude da enorme importância das interações mutualísticas entre as plantas e
seus polinizadores para a percepção dos processos evolucionários e ecológicos (Faegri
11
& Pijl 1979, Proctor et al. 1996), este trabalho teve por objetivos analisar
comparativamente o período de floração e frutificação, os aspectos da biologia floral, a
dinâmica da produção de néctar, os sistemas de polinização, o fluxo polínico e o
comportamento dos animais visitantes às flores de Inga edulis Mart. e Inga stipularis
DC.
Dessa forma, espera-se contribuir para um maior conhecimento ecológico de
espécies simpátricas do gênero, uma vez que, apesar de sua importância, estudos que
tratam desses aspectos em florestas tropicais úmidas, em especial na Amazônia, ainda
são incipientes.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
A coleta de dados foi realizada na Fazenda Experimental da Universidade
Federal do Amazonas (UFAM), Manaus, AM, (2°38´57”S 60°3’11”W), em uma área de
floresta de terra firme localizada no Km 38 da BR-174 (Figura 1). Com cerca de 3000
ha, a área localiza-se em uma região de floresta ombrófila densa, caracterizada pelo
relevo acidentado, com trechos de encostas acentuadas e variação altitudinal de 96
metros entre os platôs e as regiões mais baixas (RADAMBRASIL 1978). A estrutura
florística é definida principalmente pelo tipo de solo e relevo, geralmente formando uma
seqüência de quatro tipos de floresta: platô, vertente, campinarana e baixio (Ribeiro et
al. 1999).
O solo é ácido e pobre em nutrientes, do tipo latossolo amarelo álico. O clima
predominante na região é quente e úmido, correspondente ao clima Am na classificação
de Köppen. A temperatura do ar tem valores mínimos de 25 °C e máximos de 28 °C nos
meses de seca. A precipitação média anual é de 2100 mm (Figura 2A), com umidade
relativa do ar sempre alta (84% a 90%) correspondendo os meses de maior umidade aos
de maior incidência de chuvas (RADAMBRASIL 1978).
Delineamento amostral
Fenologia Reprodutiva
As observações de campo realizaram-se no período de novembro de 2006 a
novembro de 2007. A fenologia da floração e da frutificação foi acompanhada
12
quinzenalmente em dez indivíduos de Inga edulis e sete de I. stipularis. Para todos os
indivíduos foram observadas as seguintes fenofases segundo indicações de Morellato et
al. (1990): a) emissão de botões; b) flores; c) frutos verdes e d) frutos em dispersão,
descritos por notas de intensidade, com 0 (zero) indicando ausência da fenofase e 1, 2, 3
presença da fenofase, respectivamente nos intervalos de 1% a 25%, 26% a 50% e 51% a
100% dos ramos que apresentaram a fenofase descrita (adaptado de Fournier 1974). O
padrão fenológico das espécies foi determinado a partir da classificação de Gentry
(1974) e Newstrom et al. (1994).
Biologia floral
Em ambas as espécies foram tomadas aleatoriamente 10 inflorescências de 10
indivíduos, nas quais foram realizadas observações quanto à morfologia, tamanho e cor
das flores, horário, seqüência e duração da antese, localização e tipo de recompensa
floral e, seqüência de abertura das flores. Com auxílio de um paquímetro, registrou-se o
comprimento do cálice, da corola, do androceu e do gineceu, a partir de material fixado
em álcool 70%.
A receptividade do estigma foi testada em 10 flores de I. edulis e I. stipularis em
diferentes indivíduos no início da antese e em intervalos de 12 e 24 horas após a
abertura floral pelo método de atividade peroxidásica (H
2
O
2
) (Kearns & Inouye 1993).
Para determinação dos locais de emissão de odor, 10 flores previamente
ensacadas de diferentes indivíduos após a antese foram imersas em solução (1:1000) de
vermelho neutro (Vogel 1990), sendo em seguida lavadas com água corrente e
analisadas quanto às regiões coradas.
O percentual de grãos de pólen potencialmente viáveis foi estimado com a
técnica de coloração do citoplasma utilizando-se carmim acético 2% (Radford et al.
1974), em 10 botões em pré-antese, sendo a contagem dos grãos realizada em
microscópio óptico, com utilização de lamínula milimetrada. Foram considerados
viáveis os grãos de pólen que apresentaram coloração vermelha escura e inviáveis os
grãos que se apresentavam fracamente corados ou incolores.
Produção de Néctar
Para cada espécie, o volume e a porcentagem de açúcares do néctar foram
avaliados, respectivamente, com auxílio de microseringa (Microliter
®
10µl) e
13
refratômetro de bolso (Atago
®
0-90%) em vinte flores de 10 indivíduos diferentes, as
quais foram isoladas em sacos de papel semi-impermeável para evitar o contato com os
visitantes florais.
As medidas foram realizadas em dois grupos de flores. No primeiro grupo, dez
flores de diferentes inflorescências (n=10) de I. edulis e I. stipularis foram submetidas a
uma única extração realizada 20h e 12h, respectivamente, após a antese floral (volume
acumulado de néctar). No segundo grupo, 10 flores de diferentes indivíduos foram
submetidas a extrações periódicas com intervalos de 2 horas. As extrações foram
realizadas no início da antese até a senescência floral, totalizando 12 extrações em I.
edulis e seis em I. stipularis.
Visitantes florais e disponibilidade polínica
Informações quanto à identidade do visitante, freqüência, horário,
comportamento, recurso floral procurado e resultado da visita (polinização ou
pilhagem), foram obtidas por meio de observações diretas no campo, totalizando 80
horas para I. edulis e 60 horas para I. stipularis. Devido às diferenças no horário de
antese de ambas as espécies, tais observações foram realizadas no período diurno e
noturno para I. edulis e durante o dia para I. stipularis.
Em função da freqüência de visitas, os visitantes florais foram classificados em
muito comuns – MC (≥20visitas/hora), comuns – C (entre 10 e <20 visitas/hora) e raros
– R (<10 visitas/hora). A documentação dos visitantes florais, quando possível, foi
realizada com uso de câmera digital Fuji S5200, o que facilitou a identificação e
descrição do comportamento dos animais. Os insetos visitantes foram capturados com
auxílio de rede entomológica, montados a seco e enviados para identificação por
especialistas, sendo posteriormente incorporados na coleção entomológica do INPA,
como espécimes testemunho. Os beija-flores foram identificados por especialistas, por
meio de fotografias e por comparações realizadas com a literatura especializada
(Grantsau 1989, Sick 1997).
A disponibilidade polínica (n° de grãos de pólens/políades/antera/flor) foi
acompanhada em grupos de 10 botões em pré-antese marcados ao acaso, 10 flores após
2h de exposição aos visitantes e assim sucessivamente até a abscisão. Foram analisados
para cada intervalo 10 estames em ambas as espécies, cujas anteras eram maceradas
14
sobre lâmina histológica, coradas com carmim acético e as políades contadas com
auxílio de um microscópio óptico.
Material botânico
Ramos férteis de Inga edulis e I. stipularis foram coletados e herborizados de
acordo com as técnicas usuais e depositados no Herbário do Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia (INPA n° 220263 e 220262), respectivamente, como espécimes
testemunho.
RESULTADOS
Fenologia Reprodutiva
No início das observações, em novembro de 2006, os indivíduos de Inga edulis
selecionados para o estudo encontravam-se floridos, e o pico de floração ocorreu nos
meses de março, maio e junho de 2007 (Figura 2B). Esta espécie apresenta flores tanto
na estação chuvosa quanto na seca, sendo observado que apenas em dezembro/janeiro e
julho/agosto os indivíduos estiveram completamente sem flores.
Do mesmo modo, a frutificação aconteceu ao longo do ano em todos os
indivíduos de I. edulis, entretanto, a maior produtividade dessa fenofase foi observada
nos meses de janeiro e maio (Figura 2C). O processo de amadurecimento dos frutos
ocorreu três a quatro meses após os mesmos serem formados, todavia, houve registro de
frutos que levaram até oito meses para iniciar o processo de dispersão.
Em Inga stipularis, a floração se estendeu por cerca de oito meses (de dezembro
a julho). A emissão de botões teve início no mês de dezembro, com pico em
fevereiro/março, prolongando-se esta fenofase até o mês de julho. Flores em antese
iniciaram em fevereiro, com maior intensidade entre os meses de abril e maio (Figura
3B). Ambos os fatores observados, emissão de novas inflorescências e alta produção de
flores coincidiram com os meses de maior precipitação para a região (Figura 2A). Após
o período de maior produtividade desta fenofase, evidenciou-se uma redução abrupta na
produção de flores em agosto (Figura 3B).
A frutificação de I. stipularis pôde ser quantificada no início das observações em
novembro de 2006, ocasião em que havia grande quantidade de frutos verdes em todos
os indivíduos investigados (Figura 3B). A alta produtividade apresentada decresceu nos
meses seguintes, estando os indivíduos completamente sem frutos no mês de fevereiro.
15
Em 2007, o desenvolvimento dos frutos teve início em meados de setembro, período de
baixa pluviosidade, atingindo maturidade nos meses de novembro e dezembro (Figura
3B). Em razão das altas taxas de predação e/ou dispersão atribuída aos bandos de
macacos da espécie Pithecia monacchus, vulgarmente conhecidos como parauacus, os
frutos maduros de Inga stipularis não puderam ser quantificados.
Biologia floral
Inga edulis e I. stipularis apresentam inflorescências racemosas axiais do tipo
cacho (Figura 4B e 4E), com média de 26 flores (±3,2; n=30) por inflorescência para I.
edulis e 42 flores (±3,3; n=30) para I. stipularis. O número de flores que se abre por dia,
por inflorescência, em I. edulis é em média 1,5 (±0,68; n=30), raramente abrindo-se três
ou quatro e em I. stipularis de 2,5 (±1,2; n=30). As dimensões das partes florais de
ambas as espécies estão resumidas na tabela 1.
As flores de I. edulis e I. stipularis são hermafroditas, sésseis, actinomorfas,
pentâmeras, com cálice gamossépalo e corola gamopétala (Figuras 4B e 4E). O cálice e
a corola de coloração verde e verde-clara, respectivamente, com sépalas e pétalas de
textura aveludada, em virtude da presença de tricomas filiformes em suas superfícies.
O androceu é branco, polistêmone, formado em média por 50 (±1,9; n=10)
estames em I. edulis e 30 (±2,9; n=30) em I. stipularis, os quais são longos e finos
sendo fusionados na base formando um tubo estaminal estreito onde fica armazenado o
néctar. As anteras são dorsifixas possuindo deiscência longitudinal. Os grãos de pólen
estão agrupados formando políades. Cada antera apresenta oito políades, as quais
apresentam em média 30 (±2,9; n=50) grãos de pólen em I. edulis e 16 (±1,2; n=50) em
I. stipularis (Figura 4C e 4F). O percentual médio de grãos de pólen viáveis na fase de
pré-antese é de 95,4% para I. edulis e 98,6% para I. stipularis.
O gineceu em ambas as espécies apresenta estigma puntiforme e papiloso, o qual
é conectado ao ovário por um longo e fino estilete de coloração branca. O ovário é
unicarpelar e pluriovulado contendo em média 26 (±3,0; n=30) óvulos em I. edulis e 16
(±2,5; n=30) em I. stipularis, ambos com placentação parietal marginal.
O processo de antese em I. edulis é vespertino, iniciando por volta das 14h
estando às flores completamente abertas às 17h. Já em I. stipularis a antese floral é
matutina, com início por volta das 5h estando às flores totalmente abertas às 8h. Para
ambas as espécies não existe variação temporal na seqüência de abertura das flores, uma
16
vez que na população todos os botões começam a abrir simultaneamente no mesmo
horário. Em geral, as flores possuem longevidade de 24-28h em I. edulis e de 18-24h em
I. stipularis.
Em ambas as espécies as flores apresentam protoginia parcial, uma vez que no
início da antese o estigma encontra-se receptivo e as anteras fechadas. A deiscência das
anteras ocorre 2-3h após a abertura floral em I. edulis e 2-5h em I. stipularis. A
receptividade do estigma permanece durante todo período de antese em ambas as
espécies. As flores exalam odor suave e adocicado, mais intensamente nas primeiras
oito horas da antese para as duas espécies, sendo detectada a presença de osmóforos na
borda e na parte interna da corola, nos tricomas localizados no perianto, no tubo
estaminal e em pontos espaçados dos filetes e do estilete.
Dinâmica da produção de néctar
O néctar é produzido no nectário discóide localizado logo acima do receptáculo
floral e armazenado dentro do tubo formado pela fusão dos filetes. Em I. edulis, o néctar
já começa a ser produzido antes mesmo da flor estar completamente aberta,
apresentando volume e concentração médios de néctar acumulado por flor de,
respectivamente, 3,76µl (±2,2) e 15,75% (±2,2) (Figura 5A).
Em Inga stipularis a produção de néctar também tem início com o processo de
antese, entretanto, os valores de volume acumulados são inferiores aos de I. edulis, com
média de apenas 0,3µl (± 0,12) por flor. A porcentagem de açúcares também diminui,
mas sem diferenças significativas em relação a I. edulis, com média de 13,5% (± 2,5)
(Figura 5B).
Em I. edulis e I. stipularis, os grupos de flores que foram submetidas à repetidas
extrações de néctar tiveram valores crescentes de volume a partir do início da antese, às
7h para I. stipularis e às 14h para I. edulis atingindo o pico de produção às 11h e às 22h,
respectivamente, com volumes de 0,8µl (±0,13) e 4,3µl (±2,6) (Figuras 6A e 6B).
A porcentagem de açúcares no néctar por sua vez, teve seu valor mais elevado
na primeira extração às 14h com 19% (±1,4) para I. edulis e às 11h para I. stipularis
com 15% (±1,0). Posteriormente, tanto o volume quanto a concentração apresentaram
valores decrescentes até cessar a produção às 19h em I. stipularis (Figura 6B) e às 14h
do dia seguinte em I. edulis (Figura 6A). O somatório dos volumes de néctar acumulado
e com repetidas extrações de I. edulis e I. stipularis estão evidenciados na figura 7.
17
Visitantes florais e disponibilidade polínica
Ambas as espécies de Inga receberam diferentes grupos de animais visitantes às
suas flores. Vinte espécies foram observadas visitando as flores de I. edulis, sendo oito
de esfingídeos, cinco de borboletas, três de beija-flores, três de abelhas e uma de vespa
(Tabela 2). Inga stipularis apresentou número de visitantes semelhante, 23 espécies no
total, sendo 16 borboletas, três abelhas, dois beija-flores, uma vespa e uma mosca
(tabela 3).
Das oito espécies de esfingídeos que visitaram as flores de I. edulis, seis foram
consideradas polinizadores efetivos, uma vez que durante o pico e no final da floração,
esses animais foram os visitantes mais regulares (Figura 8A), sendo Erinnyis ello ello
(Linnaeus 1758) e Pachylia syces syces
(Hübner 1819) os visitantes mais freqüentes.
Por outro lado, Protambulyx strigilis (Linnaeus 1771), Enyo lugubris lugubris
(Linnaeus 1771), Pachygonia caliginosa (Boisduval 1870) e Unzela japix japix (Cramer
1776) (Figura 13), foram observados com maior freqüência nos períodos de maior
intensidade e nos finais de floração. A maior incidência de visitas pelas seis espécies
ocorreu às 18:30h, período em que as flores ainda apresentavam anteras indeiscentes
(Figura 9A). A partir das 20h até às 4h da manhã do dia seguinte, o número de visitas
foi mais ou menos constante, com um aumento às 6h (Figura 9A). Ao longo desse
período, os esfingídeos foram os agentes responsáveis pela retirada de
aproximadamente 60% das políades (Figura 9A). Suas visitas eram rápidas (menos de 1
segundo), com número médio de 7 visitas por flor por indivíduo, acarretando moderado
índice de geitonogamia. Esses animais ao se aproximarem da flor, tocam com a
espirotromba e com toda a parte ventral do corpo os numerosos estames e o estigma,
realizando a polinização de modo eficiente. Conseqüentemente, carregam grande
quantidade de políades em seus corpos para outros indivíduos próximos e mais
afastados.
Duas espécies de esfingídeos diurnos, Aellopos titan titan (Cramer 1777) e
Aellopos ceculus (Cramer 1777) foram registradas realizando visitas às flores de I.
edulis. Aellopos titan titan foi visto apenas no início da floração realizando visitas em
flores do segundo dia às 14h. Um fato interessante ocorreu várias vezes no momento
das visitas, em que, ao entrarem em contato com o inseto, as flores caíam, fazendo com
que o esfingídeo imediatamente passasse para outra flor do mesmo indivíduo. Às 17h,
18
início do crepúsculo, Aellopos ceculus foi observado nas flores realizando um elevado
número de visitas (n=63) em um único indivíduo. A espécie apresentava
comportamento agressivo, expulsando borboletas e abelhas que se aproximavam das
flores no mesmo período.
As cinco espécies de borboletas que visitaram as flores de I. edulis pertencem à
família Hesperiidae. As borboletas Porphyrogenes passalus passalus (Herrich-Schäffer
1869) (Figura 12), Hesperiidae sp1 e Hesperiidae sp2 em virtude do maior tamanho em
relação à Hesperiidae sp3 e Phanus sp., ocasionalmente tocavam as estruturas
reprodutivas no momento em que pousavam na flor para retirar néctar. Hesperiidae sp3
foi a borboleta mais freqüente e Phanus sp. a mais rara, ambas pilhadoras de néctar uma
vez que ao pousarem na corola, entravam em contato apenas com os longos filetes.
O contrário ocorre para I. stipularis, em que 16 espécies de borboletas, sendo 10
espécies pertencentes à família Hesperiidae, três de Papilionidae, duas de Riodinidae e
uma de Lycaenidae (Tabela 3), foram considerados os polinizadores primários dessa
espécie. As visitas tiveram início às 7h, horário em que foi registrado o maior número
de visitas, com uma freqüência constante durante toda manhã até às 13h. Nesse período,
cerca de 70% das políades são levadas pelas borboletas (Figura 9B). A partir das 14h,
registrou-se um declínio no número de visitas, que cessou às 18h (Figura 9B).
As espécies Stalachtis calliope (Linnaeus 1758) (Figura 19), Parides triopas
(Godart 1819) e Tarsoctenus papias (Hewitson 1857) (Figura 18) foram as borboletas
mais raras, aparecendo apenas no início, pico e final de floração, respectivamente. As
borboletas mais freqüentes foram Quadrus cerialis (Stoll 1782) (Figura 16), Entheus
bombus (Austin, Mielke & Steinhauser 1997) (Figura 17), Astraptes sp, Hesperiidae sp8
(Hesperiidae), Parides aeneas (Linnaeus 1758) e Parides arcas mylotes (Bates 1861)
(Papilionidae) (Figura 20), sendo encontradas forrageando em indivíduos de I. stipularis
ao longo de todos os estágios da floração.
As borboletas, ao pousarem nas flores (exceto as espécies de Parides),
apoiavam-se na inflorescência, posicionando-se acima dos estames e estigmas das flores
abertas, momento em que realizavam a polinização e coletavam néctar. Na maioria das
vezes as visitas são rápidas, possivelmente em virtude do baixo volume de néctar
encontrado nas flores, o que acarreta uma alta taxa de visitas às flores de um mesmo
indivíduo.
19
As espécies de Parides pairavam diante das flores e introduziam sua probóscide
no tubo estaminal para coletar o néctar, momento em que além da probóscide, tocavam
os estames com as pernas e a região ventral do abdômen. Igualmente o índice de
geitonogamia é alto.
Hylocharis saphirina (Gmelin 1788) e Thalurania furcata (Gmelin 1788),
ambos (♂ e ♀) (Figura 15) foram as espécies de beija-flores consideradas como os
visitantes diurnos mais freqüentes de I. edulis, responsáveis por mais de 90% das visitas
realizadas às flores no início da floração (Figura 9A). Para ambas as espécies, o
comportamento de visita foi semelhante ao se aproximar das flores, retiravam néctar
introduzindo rapidamente (menos de 2 segundos) o bico dentro do tubo estaminal,
momento em que tocavam com o pescoço e às vezes com a garganta as anteras e o
estigma. Em média, as visitas eram realizadas em 10 flores de um mesmo indivíduo por
Thalurania furcata e em seis flores por Hylocharis saphirina.
As visitas tiveram início às 13h, horário em que as flores ainda estavam em
estágio de botão. O fluxo de visitas aumentava na medida em que as flores iam abrindo,
atingindo um pico de número de visitas às 17h. Entretanto, apesar das flores estarem
abertas, as anteras encontravam-se fechadas, e, dessa maneira, os beija-flores atuavam
apenas como pilhadores no início da antese de I. edulis. No dia seguinte, as visitas
tinham inicio às 05h30min da manhã e se prolongavam até às 10h. Nesse período, o
número médio de flores visitadas por indivíduo de Thalurania furcata e Hylocharis
saphirina era de 14 e 8, respectivamente. O aumento no número de visitas deve-se
provavelmente a baixa quantidade de néctar ofertada por flor nesse horário, o que
proporciona também, um alto grau de geitonogamia.
Portanto, os beija-flores Thalurania furcata e Hylocharis saphirina atuam como
polinizadores primários de I. edulis no início da floração e como polinizadores
secundários no pico e no final, porém, apenas no período de 8 às 11h da manhã,
ressalvando que, a partir do pico de floração, 75% das políades são retiradas pelos
esfingídeos durante a noite anterior (Figura 9A).
O beija-flor Phaethornis ruber (Linnaeus 1758) foi visto uma única vez em um
indivíduo de I. edulis às 16h tomando néctar de flores ainda em processo de antese.
Como as anteras nesse horário ainda estão indeiscentes, esta ave, mesmo tocando nas
partes reprodutivas das flores, não as polinizava, sendo dessa forma considerado
pilhador.
20
Em I. stipularis, duas espécies de beija-flores, Amazilia versicolor (Vieillot
1818) e Thalurania furcata, foram observadas visitando esporadicamente as flores
apenas no pico da floração. Amazilia versicolor apresentou comportamento do tipo
“trapline” visitando as flores no início da manhã, às 8h e no final da tarde às 16h.
Entretanto, esse beija-flor foi responsável por apenas 5% das visitas, atuando como
polinizador ocasional de I. stipularis. Thalurania furcata foi visto somente uma vez, em
60h de observações, visitando as flores no início da manhã.
Inga edulis e I. stipularis compartilham duas das três espécies de abelhas que
visitam suas flores. Melipona fulva (Lepeletier 1836) (Apidae) e Megachile sp
(Megachilidae) são visitantes esporádicos às flores de ambas as espécies, nas quais
coletavam néctar e pólen. Essas abelhas foram observadas durante a manhã realizando
visitas. Com movimentos rápidos e circulares em torno dos estames, essas abelhas
coletavam pólen com o aparelho bucal, transferindo ainda na flor, para as pernas
posteriores as políades retiradas das anteras. Após a coleta de pólen, desciam até o tubo
estaminal para tomar néctar e depois seguiam para outra flor. Além de Melipona fulva e
Megachile sp, foi observada a abelha Tetragona goettei (Friese 1900) (Apidae) em I.
edulis (Figura10) e a abelha Plebeia minima (Gribodo 1893) (Apidae) em I. stipularis.
Tetragona goettei retirava néctar das flores de I. edulis sem tocar em momento algum
nas partes reprodutivas da flor. Plebeia minima retirava as políades de I. stipulars,
antera por antera. Dessa maneira, como o estigma fica localizado alguns milímetros
acima do nível dos estames, Plebeia minima não realizava a polinização.
As vespas Polybia liliacea (Fabricius 1804) (Vespidae) e Synoeca surinama
(Linnaeus 1767) (Vespidae) visitaram as flores de I. edulis e I. stipularis
respectivamente. Polybia liliacea foi vista apenas uma vez em 80 horas de observação
retirando néctar das flores de I. edulis durante o período das 16h. Essa vespa durante
essa visita não realizou a polinização uma vez que a flor já se encontrava em estágio de
abscisão, com os estames murchos e sem políades (Figura 11). A vespa Synoeca
surinama foi mais freqüente nas flores de I. stipularis realizando, ocasionalmente, a
polinização. Ao pousar na inflorescência, essa espécie realizava movimentos circulares
em torno de várias flores sem, no entanto, coletar néctar ou pólen. Essa vespa foi mais
freqüente no início da floração, não sendo mais observada no final.
A mosca Ornidia obesa (Fabricius 1775) (Syrphidae) foi observada coletando
néctar das flores de I. stipularis no pico de floração (Figura 21). Durante o pouso, essa
21
mosca não tocava as anteras nem o estigma. Voava para outra inflorescência no mesmo
indivíduo e realizava o mesmo comportamento, visitando dessa forma uma média de 10
inflorescências. A mosca só foi observada no pico da floração durante a manhã, não
sendo mais observada no período da tarde nem no final da floração, sendo portanto
pilhadora de néctar.
DISCUSSÃO
Fenologia Reprodutiva
A floração de Inga edulis, de acordo com a classificação de Newstrom et al.
(1994) é do tipo contínua, com a maioria dos indivíduos da população em floração,
porém, pode haver intervalos breves “brief breaks” de períodos sem flores. Segundo
classificação de Gentry (1974), I. edulis apresenta floração do tipo estado constante
(“steady-state”), atravessando tanto a estação chuvosa quanto a seca, uma vez que a
floração se estende ao longo dos 12 meses do ano, com picos de dois a três meses de
intervalo com intensidades diferentes.
No entanto, a maior produção de flores ocorreu nos meses de maio e junho, o
que corresponde ao final da estação chuvosa, a semelhança do encontrado por Falcão &
Clement (2000) para essa mesma espécie também no município de Manaus. Para Janzen
(1967), a redução da umidade do solo e da atmosfera pode agir como um sinal para
induzir a floração de espécies neotropicais, o que proporcionaria condições favoráveis
aos polinizadores, como ausência de chuvas pesadas que possam danificar as flores,
derrubá-las ou diluir seu néctar.
O período de frutificação de I. edulis foi o evento fenológico de maior duração.
Esse extenso período pode ser explicado pela hipótese de McKey (1975) apud Howe &
Smallwood (1982), em que plantas tropicais com longos períodos de frutificação,
limitam a produção de frutos maduros, com polpas suculentas e poucas sementes
grandes. Deste modo, I. edulis pode ser denominada como planta de alto investimento,
já que sua frutificação é estendida para evitar que um número limitado de dispersores se
saciem, promovendo assim, maior dispersão de sementes ao longo do tempo por
forrageadores eficientes (Howe & Smallwood 1982).
A floração de Inga stipularis é do tipo anual (sensu Newstrom et al. 1994), ou
do tipo cornucópia (sensu Gentry 1974), estendendo-se por oito meses sem
interrupções, com o pico nos meses de abril e maio, havendo produção de flores de
22
janeiro a meados de julho, período correspondente à estação chuvosa, o que demonstra
certo grau de sazonalidade.
Segundo Van Schaik et al. (1993), a produtividade das plantas é potencialmente
limitada por fatores abióticos como água, luz, minerais etc. Como I. stipularis iniciou a
floração nos meses de maior precipitação, enquadra-se no postulado por Morellato &
Leitão-Filho (1992), em que com o aumento da pluviosidade, há um aumento na
decomposição da serrapilheira e como este processo disponibiliza os nutrientes
necessários para a vegetação, é provável que esta espécie inicie suas atividades
reprodutivas em virtude desse acréscimo de umidade no ambiente.
Já a frutificação de I. stipularis ocorreu nos meses de menor precipitação da
região. Para Bawa (1983) e Primack (1987), esse tipo de padrão fenológico pode
favorecer certas espécies, uma vez que a menor incidência de chuvas pesadas pode
contribuir para dispersão das sementes e o estabelecimento de novas plântulas em
ecossistemas tropicais úmidos.
O período de floração pode servir como mecanismo de isolamento na especiação
de plantas e a competição por polinizadores pode atuar como força seletiva,
estabelecendo e mantendo a divergência sobre o período de floração de espécies
vegetais simpátricas (Gentry 1974, Campbell 1985, Gottsberger 1986, Newstrom et al.
1994). Em I. edulis e I. stipularis, existe um período de sobreposição na floração que é
entre os meses de março a julho. Entretanto, como as espécies apresentam síndromes e
vetores de polinização distintos, não há competição por polinizadores, o que, caso
houvesse, poderia, segundo Koptur (1984), ocasionar alterações no sucesso reprodutivo
das espécies.
Biologia floral
Nas duas espécies de Inga estudadas a separação temporal da antese com flores
abrindo apenas em um período do dia foi também reportada por Koptur (1983) na Costa
Rica para Inga mortoniana, I. oerstediana e I. quaternata. Também, o mecanismo floral
da dicogamia foi observado por Koptur (1983) para seis das sete espécies de Inga
estudadas. Nessas espécies, as flores apresentam protandria, em que apenas a fase
masculina é funcional nas primeiras horas da antese.
Em Inga edulis e I. stipularis, também ocorre dicogamia, entretanto, ambas as
espécies são protogínicas. Como na protoginia apenas o estigma está funcional, as flores
23
abertas ficam impossibilitadas de serem autopolinizadas nas primeiras horas,
favorecendo a ocorrência da polinização cruzada (Koptur 1983, 1984).
Uma vez que a floração ocorre ao longo de vários meses do ano havendo um
período de sobreposição entre Inga edulis e I. stipularis, a separação em vetores de
pólen distintos acontece em decorrência do comportamento floral divergente
apresentados pelas duas espécies. Geralmente, as flores do gênero Inga possuem antese
noturna, porém, são visitadas por um grande espectro de animais tanto noturnos como
morcegos, esfingídeos e mariposas, quanto diurnos como beija-flores e borboletas
(Snow & Snow 1972, Salas 1974 apud Arroyo 1981, Toledo 1975, Feinsinger 1978,
Koptur 1983).
Inga edulis por apresentar antese noturna e diurna, cor branca, flor tipo pincel,
baixo volume e concentração de néctar e moderado aroma adocicado, recebeu visitas de
vários animais como beija-flores, borboletas e abelhas, entretanto, pode ser considerada
uma espécie tipicamente esfingófila (sensu Faegri & Pijl 1979), uma vez que foi
primariamente polinizada por mariposas da família Sphingidae.
Por outro lado, Inga stipularis apresenta antese diurna, com flores brancas do
tipo pincel, apresentando numerosos estames que servem como atrativo visual e formam
o tubo estaminal que armazena a reduzida quantidade de néctar. Esta espécie que possui
um aroma quase imperceptível, também foi visitada por beija-flores abelhas e moscas,
todavia, teve como polinizadores primários borboletas, principalmente da família
Heperiidae e Papilionidae, sendo, portanto caracterizada como uma espécie psicófila
(sensu Faegri & Pijl 1979).
Apesar de ambas as espécies possuírem morfologia floral pouco especializada e
serem visitadas por um amplo espectro de animais (Koptur 1983), as flores apresentam
os estames fusionados formando um tubo onde fica armazenado o néctar. O tubo
estaminal, o qual está totalmente recoberto pelo perianto em ambas as espécies, pode
estar associado à proteção do néctar, excluindo a presença de animais oportunistas que
possam vir a usufruir desse recurso (Faegri & Pijl 1979).
Dinâmica da produção de néctar
O néctar é considerado atrativo floral primário por Faegri & Pijl (1979),
servindo como alimento para muitos animais que visitam as flores repetidamente,
24
podendo promover a polinização cruzada (Faegri & Pijl 1979, Proctor et al. 1996). O
baixo volume de néctar encontrado nas flores de Inga edulis e I. stipularis induz os
animais a realizar visitas a diversas flores seqüencialmente, acarretando geitonogamia
ou a ocorrência de polinização cruzada.
Inga edulis produziu néctar em um período de 22h, com volume variando entre
0,3 a 4,3µl, havendo também variação no volume e na porcentagem ao longo da noite e
do dia seguinte à abertura das flores (Figura 6A). Essa variação pode ser controlada por
fatores fisiológicos da planta, entretanto, Corbet et al. (1979) sugerem que essa variação
na porcentagem parece ser mais influenciada pelas condições climáticas, por exemplo,
umidade relativa, que difere durante a noite e o dia, afetando a produção de néctar em
flores de tubo curto como as do gênero Inga.
Durante o período de atividade floral, I. edulis recebeu visitas de abelhas,
borboletas e principalmente de esfingídeos e beija-flores. O néctar nessa espécie
apresentou concentração média de 14,5% que fica abaixo dos valores encontrados por
Baker & Baker (1983) Baker et al. (1998), Gottsberger et al. (1984) e Perret et al.
(2001) para espécies esfingófilas, cujo limite inferior é de 16% e o superior é de 24%.
Já os valores de concentração preferidos pelos beija-flores é bastante variável,
oscilando entre 8,5% - 30% (Percival 1974, Baker 1975, Buzato et al. 2000, Perret et al.
2001). Feinsinger (1978) aponta que para um beija-flor de 4,5g são necessários 640µl
diários de néctar para suprir suas necessidades metabólicas. A baixa concentração de
açúcares no néctar de I. edulis e principalmente o baixo volume podem explicar a alta
taxa de geitonogamia promovida pelos beija-flores, uma vez que é necessário um
número alto de visitas a cada forrageio em decorrência do baixo volume de néctar por
flor encontrado nessa espécie.
A análise de várias espécies de plantas neotropicais, inclusive do gênero Inga,
polinizadas por morcegos revelou que os valores de concentração de néctar oscilaram
entre 6,5% - 20% (Vogel 1968, Koptur 1983, Hopkins 1984, Helversen 1993, Machado
et al. 1998, Gribel et al. 1999, Perret et al. 2001, Vogel et al. 2005). Entretanto, apesar
de possuir concentração semelhante a espécies tipicamente quiropterófilas, não foi
registrado a visita de morcegos às flores de I. edulis durante o período de observação.
Inga stipularis foi principalmente polinizada por borboletas, embora também
tenha reccebido visitas de beija-flores, de abelhas e de uma espécie de mosca. Assim
como em Inga edulis, I. stipularis apresentou uma baixa porcentagem de açúcares no
25
néctar, entretanto esse valor é semelhante ao padrão de espécies psicofilas (12% - 44%)
de acordo com Percival (1965), Baker (1975) e Wolff (2006).
Como existe sobreposição de valores das concentrações de açúcares no néctar
entre espécies que são polinizadas por abelhas, borboletas, esfingídeos e beija-flores, a
baixa concentração evidenciada no néctar de I. edulis e I. stipularis pode explicar a
variedade de animais visitando suas flores ao longo do dia e da noite.
Os valores de volume de néctar foi oito vezes maior em flores submetidas a
várias extrações dessa substância, quando comparado a flores submetidas a apenas uma
extração, sendo semelhante aos resultados encontrados por Koptur (1983) para Inga
brenesii, I. puncata, I. mortoniana e I. oerstediana. Esse resultado indica que existe por
parte da flor um mecanismo de economia na produção de néctar, sendo a quantidade de
néctar produzida possivelmente diretamente proporcional à freqüência de visitas,
aumentando à medida que eleva o número de visita. Por outro lado, na ausência de
polinizadores e/ou pilhadores, as flores cessam ou produzem uma quantidade de néctar
significativamente inferior à das flores que estão expostas a visitas periódicas (Koptur
1983).
Visitantes florais e disponibilidade polínica
As mariposas da família Sphingidae e os morcegos vêm sendo apontados como
os principais grupos de animais polinizadores de espécies de Inga, uma vez que suas
flores são noturnas e adaptadas à polinização por estes animais (Vogel 1968, Howell &
Burch 1974, Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1975, Koptur, 1983, Endress 1994).
Os esfingídeos, como outros lepidópteros, têm importante papel na dispersão de pólen
de várias espécies de plantas, devido ao hábito alimentar nectarívoro das formas adultas
desses animais (Motta 1993).
Inga edulis foi efetivamente polinizada por seis das oito espécies de esfingídeos
que visitaram as flores. As espécies Erinnyis ello ello e Pachylia syces syces em virtude
das altas taxas de visitas às flores, foram considerados os principais dispersores de pólen
dessa espécie no presente estudo. Protambulyx strigilis, Enyo lugubris lugubris,
Pachygonia caliginosa e Unzela japix japix também foram seus polinizadores
primários, entretanto suas visitas foram restritas ao pico e ao final da floração. Apenas
Aellopos titan titan e Aellopos ceculus não foram considerados polinizadores, uma vez
que Aellopos titan titan visitava as flores em processo de abscisão, já sem pólen e
26
Aellopos ceculus que visitava as flores no período em que apenas a fase feminina estava
funcional.
Os esfingídeos são responsáveis por cerca de 75% do fluxo polínico na
população estudada de I. edulis. Apesar da baixa quantidade de frutos formados
(manuscrito II), a alta freqüência de visitas aliada ao baixo número de flores visitadas
em um mesmo indivíduo é responsável pelo sucesso reprodutivo dessa espécie. Essa
relação positiva entre as flores de Inga e a esfingofilia deve-se ao fato de que essas
espécies apresentam uma convergência no padrão morfológico que está fortemente
adaptada à polinização por essas mariposas (sensu Faegri & Pjil 1979, Koptur 1983).
O alto índice de flores produzidas pelas espécies de Inga estudadas serve de
atração e disponibiliza recurso de fácil acesso aos beija-flores, que podem de acordo
com Snow & Snow (1972), Wolf et al. (1976) e Feinsinger (1978), serem eficientes
vetores de pólen de espécies que apresentam esse padrão na floração.
Segundo Linhart (1973) e Stiles (1975) ocorrem dois tipos de estratégia
alimentar entre os beija-flores, territorialidade e linha de captura (trapline), revelado
pelo distinto padrão de forrageio. Na territorialidade, o beija-flor estabelece uma área de
alimentação com plantas próximas defendendo-as de outras espécies de aves que se
aproximem. Na linha de captura, o beija-flor segue uma rota regular de visita a plantas
isoladas entre si.
Como I. edulis é uma espécie com antese noturna e diurna, teve como visitantes
florais os beija-flores Hylocharis saphirina e Thalurania furcata, ambos apresentando
comportamento territorialista. No início da antese, as flores de I. edulis são visitadas
pelos beija-flores, entretanto, apesar de tocar nas partes reprodutivas da flor durante
suas visitas, as aves não realizavam a polinização, uma vez que as anteras estão
fechadas. Em flores abertas do dia anterior, os beija-flores atuam como polinizadores
ocasionais, já que 75% das políades já têm sido retiradas pelos esfingídeos durante a
noite anterior.
Esse baixo índice de polinização é agravado pela territorialidade, que diminui o
fluxo de pólen de uma determinada população, uma vez que fica delimitada uma área
explorada pelos beija-flores. Stiles (1981) comenta que o efeito da territorialidade na
polinização cruzada depende da área de abrangência e do número de indivíduos vegetais
da população. Como a maioria das espécies de Inga são auto-incompativeis (Arroyo
1981, Koptur 1984), o comportamento territorialista de Hylocharis saphirina e
27
Thalurania furcata pode causar um efeito negativo na formação de frutos em I. edulis.
Todavia, nos meses de novembro/2006 a março/2007 os esfingídeos não foram
observados nas flores de I. edulis, sendo os beija-flores polinizadores primários dessa
espécie durante esse período.
Inga stipularis recebeu visitas esporádicas dos beija-flores Amazilia versicolor e
Thalurania furcata que apresentaram comportamento em linha de captura durante suas
visitas. Thalurania furcata foi observado apenas uma vez durante 60h de observação e
Amazilia versicolor também foi um visitante raro, sendo ambos considerados como
polinizadores ocasionais de I. stipularis.
As cinco espécies de borboletas visitantes às flores de I. edulis, todas da família
Hesperiidae não contribuem para o fluxo polínico em virtude dos seus tamanhos em
relação ao das flores e da baixa freqüência de visitas. Por outro lado, as borboletas são
responsáveis por mais de 80% da freqüência dos animais que visitam as flores de
I.stipularis ao longo de sua floração. De acordo com a freqüência e com o
comportamento de visita, todas as borboletas da família Hesperiidae e Papilionoidae
foram consideradas polinizadores. Entretanto, Tarsoctenus papias (Hesperiidae),
Parides triopas (Papilionoidae) e Stalachtis calliope (Riodinidae) foram pouco
freqüentes às flores, sendo polinizadores ocasionais de I. stipularis. Espécies de
borboletas da família Papilionoidae são freqüentemente encontradas em flores também
visitadas por beija-flores. Um exemplo dessa associação de visitantes, além deste
trabalho, é o de Caesalpinia pulcherrima, cujas flores são visitadas principalmente por
borboletas Papilionoidae e Pieridae e por beija-flores (Cruden & Hermann-Parker
1979).
Wiklund et al. (1979) hipotetizam que as borboletas evoluíram como um grupo
de “parasitas” alimentando-se do néctar de flores sem, entretanto, polinizá-las. Wiklund
et al. (1979) e Murphy (1984) sugerem que nas zonas temperadas as borboletas são
polinizadores pouco eficientes. Na mesma direção, Machado & Sazima (1987)
assinalam a pequena contribuição das borboletas como polinizadores de espécies de
plantas tropicais, sugerindo uma modificação da síndrome de psicofilia (sensu Faegri &
Pjil 1979). Entretanto, I. stipularis apresentou-se como uma espécie exclusivamente
psicófila, aparentando ser altamente dependente das borboletas para o fluxo polínico e a
conseqüente formação de sementes, uma vez que essa espécie não forma frutos por
autopolinizações (manuscrito II).
28
Agradecimentos – Ao MSc. Robson Rodrigues pelo auxílio no trabalho de campo. Aos
Drs. Mario Con Haft (INPA), Márcio Oliveira (INPA), Rosemary Vieira (TEAM/INPA)
e André Freitas (Unicamp) pela gentileza na identificação das espécies de beija-flores,
abelhas e borboletas, respectivamente. À Dra. Catarina Motta (INPA) pela identificação
das espécies de esfingídeos. Ao Dr. Thierry Gasnier (UFAM) pelo auxílio com as
análises estatísticas. Ao Dr. Marcos Antônio (UFAM) por permitir o desenvolvimento
deste trabalho na Fazenda Experimental da UFAM. Ao Laboratório de Biologia Floral e
Reprodutiva (Polinizar) (UFPE). Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado e a
CAPES pelo apoio financeiro.
29
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34
Figura 1: Localização da Fazenda Experimental da Universidade Federal do Amazonas
(UFAM) (Composição RGB Landsat, 2003 – Siglab/INPA).
35
A
B
C
Figura 2: A – Médias de temperatura e precipitação mensais históricas da cidade de
Manaus, AM; B – Intensidade da floração e da frutificação de Inga edulis; C –
Intensidade da floração e da frutificação de I. stipularis, no período de novembro/2006 a
novembro/2007 na fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. =
média de temperatura em (A), intensidade da floração em (B) e (C); = intensidade da
frutificação em (B) e (C); — = precipitação média mensal em (A).
36
Figura 4: hábito (A e D), aspecto geral da inflorescência (B e E) e políade (100x) (C e
F) de Inga edulis e Inga stipularis, respectivamente, na Fazenda Experimental da
UFAM, município de Manaus, AM.
37
A
B
Figura 5: Volume e concentração de néctar acumulado em flores de Inga edulis (A) e I.
stipularis (B) submetidas a apenas uma extração 20 e 12 horas após a antese na Fazenda
Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. = Volume em (µl) e — =
concentração de açúcares em (%).
38
A
B
Figura 6: Produção de néctar em Inga edulis (A) e I. stipularis (B) em grupos de flores
submetidas a repetidas extrações a cada duas horas. = Volume em (µl) e — =
concentração de açúcares em (%).
39
Figura 7: Somatório da produção de néctar de flores submetidas a extrações periódicas
em relação ao néctar produzido de flores submetidas a uma única extração. =
somatório do volume de néctar re-secretado; = Volume de néctar obtido de apenas
uma extração.
40
A
B
Figura 8: Percentual de visitas às flores de Inga edulis (A) e I. stipularis (B) dos
principais grupos de polinizadores no início, pico e fim de floração, realizados na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. = esfingídeos; =
beija-flores; = borboletas; = abelhas.
41
A
B
Figura 9: Disponibilidade polínica em relação à freqüência de visitas em flores de Inga
edulis (A) e Inga stipularis (B) na Fazenda Experimental da UFAM, município de
Manaus, AM. = Freqüência de esfingídeos em (A) e de borboletas da família
Hesperiidae em (B); = Freqüência de beija-flores em (A) e de borboletas da família
Papilionidae em (B);
— = disponibilidade polínica.
42
Figuras 10-15: Visitantes florais de Inga edulis Mart. (Fabaceae – Mimosoideae), na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. 10. Tetragona goettei;
11. Polybia liliacea; 12. Porphyrogenes passalus; 13. Unzela japix; 14. Aellopos
ceculus; 15. Thalurania furcata ♂.
43
Figuras 16-21: Visitantes florais de Inga stipularis D.C. (Fabaceae – Mimosoideae), na
Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM. 16. Quadrus cerialis; 17.
44
Entheus bombus; 18. Tarsoctenus papias; 19. Stalachtis calliope; 20. Parides arcas
mylotes; 21. Ornidia obesa.
Tabela 1: Médias dos números de políades por antera, por flor, grãos de pólen por
políades, grãos de pólen por flor, número de óvulos por flor, comprimento dos
elementos florais (mm) e viabilidade polínica (%) de Inga edulis e I. stipularis.
Caracteres Florais
Inga edulis Inga stipularis
Políades/ Antera 8±0 8±0
Políades/Flor 400±9,57 240±18,70
Grãos/Políades 30±1,38 16±1,04
Grãos/Flor 12000±4,32 3840±7,65
Óvulos/Flor 24±1,70 16±1,47
Cálice 10±0,89 6±0,83
Corola 22±1,34 16±0,83
Androceu 51±1,34 34±1,34
Tubo Estaminal 20±1,57 18±1,66
Gineceu 55±1,71 35±1,14
Viabilidade polínica (%) 95,4 98,6
45
Tabela 2: Visitantes de Inga edulis em uma área de floresta de terra firme na Anazônia Central com as respectivas freqüências durante o
estágio da floração, freqüência de visitas, período de atividade, recurso coletado e resultado da visita. I = início da floração; P = pico da
floração; F = fim da floração; MC = muito comum; C = comum; R = raro; D = diurno; Cr = crepuscular; N = noturno; Ne = néctar; P =
pólen; Po = polinização; Pi = pilhador.
Visitantes Estágio da
floração
Freqüência de
visitas
Período de
atividade
Recurso
coletado
Resultado da
visita
HIMENOPTERA
Apidae
Melipona fulva (Lepeletier 1836) P C D Ne Po
Tetragona goettei (Friese 1900) I,P,F C D,Cr Ne/P Pi
Megachilidae
Megachile sp P C D Ne/P Po
Vespidae
Polybia liliacea (Fabricius 1804) I R D Ne Po
LEPIDOPTERA
Hesperiidae
Phanus sp (Hübner 1819) F R D Ne Pi
Porphyrogenes passalus (Herrich-Schäffer 1869) F R D Ne Po
sp1 I,P,F MC D Ne Pi
sp2 F C D,Cr Ne Po
sp3 F R Cr Ne Po
Sphingidae
Aellopos ceculus (Cramer 1777) P,F C D Ne Pi
Aellopos titan titan (Cramer 1777) P,F C D,Cr Ne Pi
46
Continuação
Erinnyis ello ello (Linnaeus 1758) I,P,F M,C D,Cr,N Ne Po
Enyo lugubris lugubris (Linnaeus 1771) P,F MC N Ne Po
Pachygonia caliginosa (Boisduval 1870) P,F MC N Ne Po
Pachylia syces syces (Hübner 1819) I,P,F MC D,Cr,N Ne Po
Protambulyx strigilis(Linnaeus 1771) P,F MC N Ne Po
Unzela japix japix (Cramer 1776) P,F MC N Ne Po
APODIFORMES
Trochilidae
Hylocharis saphirina (Gmelin 1788) I,P,F MC D,Cr Ne Po
Phaethornis ruber (Linnaeus 1758) P R D Ne Pi
Thalurania furcata (Gmelin 1788) I,P,F MC D,Cr Ne Po
47
Tabela 3: Visitantes de Inga stipularis em uma área de floresta de terra firme na Amazônia Central com as respectivas freqüências durante
o estágio da floração, freqüência de visitas, recurso coletado e resultado da visita. I = início da floração; P = pico da floração; F = fim da
floração; MC = muito comum; C = comum; R = raro; Ne = néctar; P = pólen; Po = polinizador; Pi = pilhador.
Visitantes Estágio da
floração
Freqüência de
visitas
Recurso
coletado
Resultado da
visita
HIMENOPTERA
Apidae
Melipona fulva (Lepeletier 1836) I,P,F MC Ne/P Po
Plebeia minima (Gribodo 1893) I,P C P Pi
Megachilidae
Megachile sp I,P,F MC Ne/P Po
Vespidae
Synoeca surinama (Linnaeus 1767) ? ? ? ?
DIPTERA
Syrphidae
Ornidia obesa (Fabricius 1775) F R Ne Pi
LEPIDOPTERA
Hesperiidae
Anthoptus epictetus (Fabricius 1793) I, P, F MC Ne Po
Astraptes sp (Hübner 1819) I,P MC Ne Po
Entheus bombus (Austin, Mielke & Steinhauser 1997) I, P, F MC Ne Po
Entheus priassus (Linnaeus 1758) P, F C Ne Po
Quadrus cerialis (Stoll 1782) I,P C Ne Po
Tarsoctenus papias (Hewitson 1857) F R Ne Po
48
Continuação
Urbanus dorantes (Stoll 1790) I, P C Ne Po
Urbanus doryssus (Swainson 1831) P C Ne Po
sp1 P C Ne Po
sp2 I, P, F MC Ne Po
Papilionidae
Parides aeneas (Linnaeus 1758) I, P, F MC Ne Po
Parides arcas mylotes (Bates 1861) I, P, F MC Ne Po
Parides triopas (Godart 1819) P R Ne Po
Riodinidae
Stalachtis calliope (Linnaeus 1758) I R Ne Po
Theope eurygonina (Bates 1868) P R Ne Pi
Lycaenidae
Strymon sp (Hübner 1818) I, P C Ne Pi
APODIFORMES
Trochilidae
Amazilia versicolor (Vieillot 1818) P R Ne Po
Thalurania furcata (Gmelin 1788) P R Ne Po
49
4.2 CAPÍTULO 2
Limitação de polinizadores e mecanismo de auto-incompatibilidade como causas da baixa
formação de frutos em duas espécies simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae)
na Amazônia Central
(Manuscrito a ser enviado para o periódico Revista Brasileira de Botânica)
50
Limitação de polinizadores e mecanismo de auto-incompatibilidade como causas da
baixa formação de frutos em duas espécies simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae –
Mimosoideae) na Amazônia Central
EDUARDO CRISTO DE OLIVEIRA BARROS
1,4
, ANTONIO CARLOS WEBBER
2
&
ISABEL CRISTINA MACHADO
3
Título resumido: Auto-incompatibilidade em duas espécies de Inga
1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Programa Integrado de Pós-Graduação em Biologia
Tropical e Recursos Naturais (Botânica).
2. Universidade Federal do Amazonas, Departamento de Biologia, Estrada do Contorno, 3000, 69077-
000, Manaus, AM, Brasil
3. Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botânica, 50372-970, Recife, PE, Brasil.
4. Autor para correspondência:
51
ABSTRACT – (Pollinator limitation and mecanismo self-incompatibility as a cause of low
fruit set in two sympatric species of Inga Mill. (Fabaceae – Mimosoideae) in the Central
Amazon).The breeding system and reproductive success of Inga edulis Mart. and Inga
stipularis D.C. was studied in an area of land forest, located in the UFAM Experimental
Farm, Manaus, AM (2°38'57,6"S 60°3'11"W), from November, 2006 to November, 2007.
The results showed that both species do not set fruit from self-pollination and that the
percentage of fruit set proceeding from cross-pollination in I. edulis and I. stipularis (5%
and 21%) eas superior to the open pollination (1% and 7%) respectively. The analyses of
pollen tube growth by means of fluorescence microscopy disclosed that only a small
fraction of the tube reaches the ovules of I. edulis 8 and 12 hours after pollination, but
found the greater percentile of tubes penetrating micropyles of the ovules of I. edulis as of
I. stipularis 24 hours after pollinations. The arrival speed of the tubes in the ovules deriving
from self-pollination and cross-pollination is similar in both species. The low indices of
fruit set in I. edulis and I. stipularis probably is results from the raised index of
geitonogamy promoted by the pollinators and the late-acting self-incompatibility occurring
in these species.
Key words – Inga, pollinator limitation, pollen tube, late-acting self-incompatibility,
Amazon rain forest.
RESUMO – (Limitação de polinizadores e mecanismo de auto-incompatibilidade como
causas da baixa formação de frutos em duas espécies simpátricas de Inga Mill. (Fabaceae –
Mimosoideae) na Amazônia Central). Foram estudados o sistema e o sucesso reprodutivo
de Inga edulis Mart. e Inga stipularis D.C. em uma área de floresta de terra firme,
localizada na Fazenda Experimental da UFAM, Manaus, AM (2°38´57,6”S 60°3’11”W),
no período de novembro/2006 a novembro de 2007. De acordo com os resultados obtidos
observou-se que ambas as espécies não formam frutos a partir de autopolinizações manuais
e espontâneas e que o percentual de formação de frutos provenientes de polinizações
cruzadas em I. edulis e I. stipularis (5% e 21%) é superior ao da polinização aberta (1% e
7%) respectivamente. As análises de crescimento de tubos polínicos por meio de
microscopia de fluorescência revelaram que apenas uma pequena fração dos tubos atinge os
óvulos de I. edulis com 8 e 12 horas após as polinizações, sendo encontrado o maior
percentual de tubos penetrando as micrópilas dos óvulos tanto de I. edulis como de I.
stipularis 24 horas após as polinizações. O ritmo de chegada dos tubos nos óvulos oriundos
de autopolinizações e de polinizações cruzadas é semelhante nas duas espécies. Os baixos
índices de formação de frutos em I. edulis e I. stipularis provavelmente são decorrentes do
elevado índice de geitonogamia promovido pelos polinizadores e pelo sistema de auto-
incompatibilidade de ação tardia ocorrente nessas espécies.
Palavras-chave – Inga, limitação do polinizador, tubo polínico, auto-incompatibilidade de
ação tardia, Floresta Amazônica.
52
INTRODUÇÃO
Em grande escala, plantas com flores hermafroditas produzem muito mais flores do
que frutos (Stephenson 1981, Bawa & Webb 1984, Koptur 1984, Burd 1998). De acordo
com Bawa & Webb (1984), três são as hipóteses que podem explicar o excesso de abscisão
floral nas Angiospermas. Primeiramente, a “limitação do polinizador” prediz que a
polinização inadequada é o principal fator de aborto de flores, frutos e sementes; a hipótese
“limitação de recursos” propõe a escassez de metabólitos como causa da abscisão floral e
por último, a “seleção sexual” atribui os abortos em razão da competição paterna e materna
pela otimização do sucesso reprodutivo.
Por outro lado, os sistemas reprodutivos determinam o padrão de transmissão de
genes e afetam diretamente a diversidade genética de uma população (Richards 1997).
Espécies com flores hermafroditas auto-incompatíveis (SI), por exemplo, são incapazes de
formar sementes após autopolinização. A elevada heterozigose decorrente da polinização
cruzada promove a alta diversidade genética em espécies que apresentam este mecanismo
de incompatibilidade (Kearns & Inouye 1993, Endress 1994).
Na família Fabaceae, a auto-incompatibilidade tem sido evidenciada com mais
freqüência em espécies da subfamília Mimosoideae, principalmente nas tribos Acacieae,
Mimoseae e Ingeae em relação às espécies das subfamílias Caesalpinioideae e
Papilionoideae (Arroyo 1981). A análise do sistema reprodutivo através de polinizações
controladas e do crescimento de tubos polínicos realizada em sete espécies do gênero Inga
revelou que estas são auto-incompatíveis e que embora os tubos polínicos provenientes de
autopolinizações penetrem na micrópila dos óvulos, esses são abortados posteriormente
(Koptur 1984).
Dessa maneira, tem-se um sistema reprodutivo denominado por Seavey & Bawa
(1986) de auto- incompatibilidade de ação tardia LSI. Do mesmo modo que os sistemas
gametofítico e esporofítico de auto-incompatibilidade e diferentemente da depressão
endogâmica, na qual o acúmulo de numerosos alelos recessivos letais também ocasiona a
abscisão das flores auto-polinizadas, a LSI é um mecanismo de reconhecimento-rejeição
ativo, controlado geneticamente por poucos loci (Gibbs e Bianchi 1999, Lipow & Wyatt
1999).
53
Portanto, neste trabalho, objetivou-se estabelecer quais das hipóteses propostas por
Bawa e Webb (1984) promovem o excesso de abscisão floral, qual o tipo de sistema
reprodutivo e a natureza do sistema de incompatibilidade ocorrentes em Inga edulis Mart. e
I. stipularis D.C., duas espécies que ocorrem simpatricamente em uma área de floresta de
terra firme na Amazônia Central.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
A coleta de dados foi realizada na Fazenda Experimental da Universidade Federal
do Amazonas (UFAM), Manaus, AM, (2°38´57,6”S 60°3’11”W), uma área de floresta de
terra firme localizada no km 38 da BR-174. Com cerca de 3000 ha, a área localiza-se em
uma região de floresta ombrófila densa, caracterizada pelo relevo acidentado, com trechos
de encostas acentuadas e variação altitudinal de 96 metros entre os platôs e as regiões mais
baixas (RADAMBRASIL 1978). A estrutura florística é definida principalmente pelo tipo
de solo e relevo, geralmente formando uma seqüência de quatro tipos de floresta: platô,
vertente, campinarana e baixio (Ribeiro et al. 1999).
O solo é ácido e pobre em nutrientes, do tipo latossolo amarelo álico. O clima
predominante na região é quente e úmido, correspondente ao clima Am na classificação de
Köppen. A temperatura do ar tem valores mínimos de 25 °C e máximos de 28 °C nos meses
de seca. A precipitação média anual é de 2100 mm, com umidade relativa do ar sempre alta
(84% a 90%) correspondendo os meses de maior umidade aos de maior incidência de
chuvas (RADAMBRASIL 1978).
Delineamento amostral
Sistema reprodutivo
Botões florais de diferentes indivíduos de I. edulis (n=10) e I. stipularis (n=10),
foram coletados e fixados em etanol (70%) tendo sido estimado o número médio de óvulos
por flor, grãos de pólen/políades/antera e por flor. Para a contagem do número de óvulos,
estes foram colocados em lâmina histológica e observados sob estereomicroscópio. Para
54
estimar o número de políades/antera, as mesmas foram maceradas sobre lâmina histológica
contendo carmin acético (2%) e observadas sob estereomicroscópio.
A razão pólen/óvulo (P/O) foi calculada de acordo com Cruden (1977) dividindo-se
o número de grãos de pólen pelo número de óvulos em cada flor. Sendo conhecido o
número médio de óvulos por flor de cada espécie e considerando também o número médio
de sementes por fruto provenientes de polinização aberta, foi possível estimar a fertilidade
feminina através da razão semente/óvulo (S/O) (Wiens 1984, Bawa & Webb 1984).
Também, a razão fruto/flor (Fr/F) foi calculada dividindo-se o número médio de flores por
inflorescência pelo número médio de frutos formados por inflorescência (Bawa & Webb
1984). Posteriormente, o número médio de grãos de pólen por políades foi dividido pelo
número médio de óvulos por flor para cada espécie. Com esses dados foi possível
esclarecer a seguinte pergunta: Quantas políades são necessárias para fertilizar todos os
óvulos de uma flor?
Para os experimentos sobre o sistema reprodutivo, botões em pré-antese foram
encobertos com sacos de papel semi-impermeável ou de tecido voal em diferentes
indivíduos de I. edulis e I. stipularis.
Após o início da antese, foram feitos os seguintes experimentos: autopolinização
espontânea (n = 100), em que as flores previamente ensacadas não foram manipuladas;
autopolinização manual (n = 100), as flores foram ensacadas no dia anterior à antese e
polinizadas no dia seguinte, com a própria políade; polinização cruzada (n = 100), em que
botões florais em pré-antese foram emasculados com auxílio de tesoura de ponta fina e
ensacados, posteriormente, receberam políade de outros indivíduos sendo novamente
encobertos. A distância entre os indivíduos utilizados para os cruzamentos foi > 100
metros. Além disso, foi observada a formação de frutos em condições naturais (n = 200),
sendo também verificada a ocorrência ou não de apomixia (n = 50), segundo protocolos
usuais (Radford et al. 1974, Dafni 2005, Kearns & Inouye 1993).
Em Inga edulis, foi realizada a polinização seletiva, em dois grupos de flores. No
primeiro grupo, flores (n=100) previamente ensacadas, após a antese foram expostas aos
visitantes no período das 20h até às 4h. No segundo grupo, as flores (n=100) permaneceram
protegidas com sacos de papel impermeável até a manhã do dia seguinte quando foram
expostas aos visitantes no período das 5h até às 17h.
55
A partir da análise da porcentagem de frutos formados provenientes de flores em
condições naturais e submetidas à polinização cruzada, foi calculado o índice da eficácia
reprodutiva baseado em Zapata & Arroyo (1978).
Sucesso reprodutivo
Para determinar a proporção de aborto de flores e frutos em Inga edulis e I.
stipularis, foram feitos os seguintes experimentos: 1°) foram marcadas aleatoriamente, para
ambas as espécies, 50 inflorescências de indivíduos diferentes nas quais foram registrados o
número de flores, de frutos iniciados e frutos maduros. Posteriormente foi verificada a
posição dos frutos maduros ao longo do eixo da inflorescência (base, meio ou ápice).
2°) os frutos formados a partir de polinizações controladas foram coletados e
observados em relação ao número médio de sementes produzidas. Posteriormente, as
sementes foram analisadas, sendo registrada a presença ou ausência de embrião.
3°) como o aborto de flores e frutos pode ser dependente da carga polínica
depositada no estigma, foi examinada a formação de frutos a partir da fonte de pólen. Para
isso, foi feita polinização cruzada em 50 flores que receberam políades de apenas um único
indivíduo e outras 50 flores que receberam concomitantemente uma mistura de políades de
três indivíduos diferentes (Bawa & Webb 1984).
Para a análise do crescimento dos tubos polínicos, foram feitas polinizações
manuais adicionais (autopolinização e polinização cruzada) no campo em 30 flores para
cada tratamento. As flores foram fixadas em FAA 70%, nos intervalos de 4, 8, 12 e 24
horas após as polinizações, sendo os pistilos posteriormente corados com azul de anilina e
analisados em microscópio de fluorescência de acordo com Martin (1959).
Material Botânico
Ramos férteis de Inga edulis e I. stipularis foram coletados e herborizados de
acordo com as técnicas usuais e depositadas no Herbário do Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia (INPA n° 220263 e 220262), respectivamente, como espécimes testemunhos.
RESULTADOS
56
Sistema reprodutivo
O número médio de óvulos, de políades e grãos de pólen por flor, a razão (P/O), a
razão semente/óvulo (S/O) e a razão fruto/flor (Fr/F) de Inga edulis e I. stipularis estão
resumidos na tabela 1.
Os resultados dos experimentos sobre o sistema reprodutivo estão apresentados na
tabela 2. Observa-se que Inga edulis e I. stipularis não formam frutos apomíticos, nem
através de autopolinizações espontâneas e manuais. Houve maior percentual de frutos
formados a partir de polinização cruzada quando comparados ao controle. Em Inga edulis e
I. stipularis, o número de frutos formados a partir de polinizações cruzadas foi baixo, mas
significativamente maior em relação à polinização natural (Inga edulis – Z = -2,163; p =
0,0152; intervalo de confiança -0,076 – -0,004; Inga stipularis – Z = -3,561 ; p = 0,0002;
intervalo de confiança -0,217 – -0,063), com valores de índice de eficácia reprodutiva igual
a 0,2 para I. edulis e 0,33 para I. stipularis (Tabela 2).
Sucesso reprodutivo
Das 50 inflorescências marcadas ao acaso, foi registrado o número médio de 26
(±3,2) flores em Inga edulis e de 68 (±3,3) em I. stipularis totalizando um número de 1300
e 3400 flores respectivamente. Após um período de 30 dias, foi registrada a formação de
oito frutos em I. edulis e 21 em I. stipularis. Durante três meses esses frutos foram
monitorados e apenas cinco (62,5%) em I. edulis e 18 (85,5%) em I. stipularis entraram em
processo de dispersão.
Em I. edulis, os frutos estão dispostos ao longo de toda a inflorescência e, de acordo
com os resultados do teste do qui-quadrado (χ
2
= 0,52; p = 0,771), não há diferença
significativa em relação à posição dos frutos ao longo do eixo da inflorescência. Por outro
lado, dos 18 frutos formados em I. stipularis, apenas quatro foram encontrados na região
média da inflorescência, enquanto 14 encontrava-se no ápice, havendo dessa forma
diferenças significativas quanto a localização dos frutos formados em relação ao eixo da
inflorescência nessa espécie (χ
2
= 59,68; p < 0,0001 ).
Em I. stipularis, os frutos formados a partir de polinizações cruzadas contém um
número significativamente maior de sementes comparados com os do grupo controle (U =
87,0000; p = 0,0366) (Tabela 2).
57
Nos dois grupos de flores de I. edulis que receberam pólen de um único doador e
pólen de três doadores não houve formação de frutos. Já em I. stipularis, um fruto foi
formado a partir de uma flor que recebeu pólen de diferentes indivíduos. No entanto, para
ambas as espécies, as flores que receberam pólen de diferentes doadores permaneceram um
pouco mais de tempo na planta do que flores que receberam carga polínica provenientes de
um único doador (Figura 1A e 1B).
Em ambas as espécies, tanto os óvulos das flores submetidas a auto-polinização,
quanto os óvulos das flores submetidas a polinização cruzada são alcançados pelos tubos
polínicos na maioria das vezes 24h após as polinizações (Tabela 3).
Quatro horas após as polinizações em flores de Inga edulis, foi registrada a
germinação dos grãos de pólen no estigma e a presença de tubos polínicos no primeiro
terço do estilete (Figuras 2 e 3). Com oito horas após a auto-polinização, apenas um dos
120 óvulos observados, foi encontrado sendo penetrado pelo tubo polínico. Com 12 horas
foi possível evidenciar óvulos penetrados tanto nas autopolinizações como nas de
polinizações cruzadas (Figuras 4 e 5). No entanto, 24h após as polinizações foi possível
encontrar o maior percentual de tubos polínicos penetrando os óvulos de I. edulis em ambos
os tratamentos (Figuras 6 e 7).
Em I. stipularis os tubos polínicos começam a crescer 12 horas após as
polinizações (Figuras 8 e 9). Entretanto, apenas 24h após a auto-polinização e a polinização
cruzada é que foram encontrados tubos polínicos penetrando a micrópila dos óvulos nessa
espécie (Figuras 10 e 11).
DISCUSSÃO
Sistema reprodutivo
As duas espécies de Inga analisadas no presente estudo foram consideradas auto-
incompatíveis, uma vez que nenhum fruto foi formado a partir de autopolinizações. Em
ambas as espécies, os resultados do sistema reprodutivo associados ao baixo valor da razão
P/O, diverge dos encontrados para espécies xenógamas obrigatórias (Cruden 1977).
Entretanto, a baixa razão P/O é encontrada em espécies que confinam seus esporos dentro
de políades, como no caso de espécies do gênero Calliandra e Asclepias (Cruden 1977) e
na maioria das espécies do gênero Inga (Koptur 1984).
58
Outra divergência ocorreu na razão semente/óvulo (S/O). De acordo com Wiens
(1984), Bawa & Webb (1984) e Bawa & Buckley (1989), espécies auto-incompatíveis
apresentam valores de S/O inferiores aos de espécies autocompatíveis. No entanto, Inga
edulis e I. stipularis que são auto-incompatíveis, apresentaram valores elevados de S/O, não
divergindo de outras espécies da subfamília Mimosoideae como Acacia collinsii,
Enterolobium cyclocarpum e Pithecellobium saman que também são alógamas e possuem
grãos de pólen agrupados em políades (Bawa & Buckley 1989). Essa alta razão S/O em
espécies que possuem políades é justificada, segundo Kress (1981) e Bawa & Buckley
(1989), pelo fato de que nessas plantas uma única políade pode promover a fecundação de
todos os óvulos de determinada flor sem que ocorra aborto, pois essa estratégia reduz a
competição entre óvulos, uma vez que todos os grãos de pólen contidos nas políades são
geneticamente similares entre si, promovendo dessa maneira alta formação de sementes.
Por outro lado, os valores de 0,004 e 0,002 encontrados nas razões fruto/flor (Fr/F) de I.
edulis e I. stipularis, respectivamente são semelhantes aos valores de espécies cujas flores
são auto-incompatíveis (Bawa & Buckley 1989).
A auto-incompatibilidade vem sendo referida como condição primitiva nas
Angiospermas (Nettancourt 1997, Gibbs 1990). De acordo com Arroyo (1981), nas
Fabaceae a auto-incompatibilidade é mais difundida entre espécies arbóreas do que em
espécies herbáceas. O gênero Inga é essencialmente formado por árvores e todas as
espécies que foram testadas com relação ao sistema reprodutivo, foram consideradas auto-
incompatíveis (Arroyo 1981, Koptur 1984). Essa auto-incompatibilidade pode influenciar
negativamente na formação de frutos, uma vez que pode ocorrer ineficiência no transporte
de pólen, principalmente em indivíduos isolados e a obstrução do estigma por pólen da
própria flor, deixando pouco espaço disponível para posterior deposito de pólen compatível
(Richards 1997). Entretanto, os frutos que são formados tendem a apresentar maior
variabilidade genética, uma vez que necessariamente vieram de indivíduos não semelhantes
geneticamente.
Sucesso reprodutivo
Das 1300 e 3400 flores monitoradas em Inga edulis e I. stipularis, apenas 0,3% e
0,8% respectivamente formaram frutos. Espécies de Leguminosas como várias outras
59
plantas auto-incompatíveis produzem muito mais flores do que frutos (Stephenson 1981,
Bawa & Webb 1984, Koptur 1984, Burd 1998). Segundo Bawa & Webb (1984) existem
três hipóteses que podem explicar esse fenômeno que aparentemente é comum nas
Angiospermas.
A primeira hipótese é a limitação de recursos, a qual, segundo Stephenson (1981), é
a principal causa de aborto de flores, frutos e sementes. De acordo com Wyatt (1982) a
probabilidade de certa flor formar fruto está relacionada com a sua posição na
inflorescência, o que aumentaria a competição por recursos, uma vez que frutos formados
na base da inflorescência podem agir como limitantes de metabólitos para frutos que
poderiam se formar no ápice (Pate & Farrington 1981). No entanto, Inga edulis não
apresentou diferenças significativas em relação à posição dos frutos ao longo do eixo da
inflorescência, e contrariando essa hipótese, a maioria dos frutos formados em I. stipularis
encontrava-se no ápice das inflorescências.
A segunda hipótese está associada à seleção sexual, que postula o aborto como
conseqüência do conflito entre o sucesso reprodutivo masculino “versus” o feminino
(Charnov 1979, Bawa & Webb 1984). Como houve pequenas diferenças na formação de
frutos, sementes e embriões resultantes de polinização cruzada e aberta (Tabela 2) e o
tempo de abscisão entre flores que receberam pólen de apenas um doador e flores que
receberam pólen de três indivíduos diferentes foi similar, é possível sugerir, à semelhança
com o encontrado por Stephenson (1981), Udovic (1981), Wyatt (1982) e Bawa e Webb
(1984), que a alta fração de abscisão floral ocorra em virtude de que apesar de serem
hermafroditas, essas flores assumem apenas a função masculina, promovendo dessa forma
a atração para os polinizadores e o conseqüente fluxo de pólen, o qual ocasiona o sucesso
reprodutivo paternal.
A terceira e última hipótese é a limitação do polinizador, que atribui a polinização
inadequada como causa do alto percentual de abscisão floral. De acordo com o
comportamento dos visitantes florais em ambas as espécies analisadas (Manuscrito I), o
alto índice de aborto de flores provavelmente está associado a este fator. Os elevados níveis
de geitonogamia promovidos pelo comportamento dos polinizadores nas flores de ambas as
espécies devem ser a causa da baixa produção de frutos, uma vez que I. edulis e I. stipularis
são espécies auto-incompatíveis. Além disso, como apenas uma políade pode fecundar
60
todos os óvulos de uma flor nessas espécies (Tabela 1), a deposição de pólen incompatível
no estigma através dos polinizadores faz com que a planta selecione geneticamente políades
compatíveis e descarte as flores que receberam políades de doadores parentais próximos.
Com relação aos resultados obtidos com as análises de tubos polínicos, pode-se
afirmar que não existe um sistema clássico de auto-incompatibilidade (SI) que evite o
crescimento dos tubos polínicos em Inga edulis e I. stipularis, tais como a
incompatibilidade esporofítica ou gametofítica, as quais caracterizariam um sistema de
incompatibilidade pré-zigótica (Gibbs & Bianchi 1999). Koptur (1984) analisando o
crescimento de tubos polínicos em sete espécies de Inga, também constatou que não havia
uma barreira que impedisse a germinação dos grãos de pólen ao longo do estilete, propondo
que a incompatibilidade se dava após a penetração dos tubos nas micrópilas dos óvulos.
No mecanismo esporofítico a incompatibilidade é determinada por um genótipo
diplóide encontrado no grão de pólen e geralmente esse micrósporo incompatível é
rejeitado na superfície estigmática (Lipow & Wyatt 1999). Já o mecanismo gametofítico
ocorre quando um genótipo haplóide do tubo polínico encontra o genótipo diplóide no
tecido esporofítico do pistilo. Os tubos polínicos incompatíveis quase sempre são rejeitados
no estilete, porém, a rejeição já pode ocorrer no estigma (Nettancourt 1997).
Todavia, existe um sistema distinto de incompatibilidade no qual flores
autofecundadas são abortadas após os óvulos serem atingidos pelos tubos polínicos,
denominado sistema de auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI) (Seavey & Bawa
1986). A LSI vem sendo descrita em várias espécies de outras famílias, tais como
Apocynum cannabinum (Lipow & Wyatt 1999), Casearia grandiflora (Machado & Oliveira
2000), Capparis retusa (Bianchi & Gibbs 2000), espécies do gênero Kielmeyera (Barros
2002) e do gênero Eucalyptus (Pound et al. 2003). Embora amplamente distribuído, uma
vez que englobam 11 ordens, 18 famílias e 59 espécies (Gibbs & Bianchi 1999), os
mecanismos fisiológicos e genéticos da LSI ainda são desconhecidos.
Existem duas hipóteses para detectar a ocorrência de LSI. Primeiramente, quando se
observa uma uniformidade no aborto de flores após autopolinização e polinização cruzada,
tem-se um indicativo da LSI pós-zigótica de natureza genética ainda indefinida (Lipow &
Wyatt 1999, Pound et al. 2003). A hipótese da depressão endogâmica é sugerida quando o
aborto ocorre em diferentes estágios de desenvolvimento do embrião. Entretanto, ainda não
61
existe consenso em relação à caracterização desse tipo de LSI baseado no aborto de frutos,
uma vez que existem indícios da presença de estímulos resultantes do crescimento do tubo
polínico sobre a maturação dos óvulos (Seavey & Bawa 1986, Gibbs & Bianchi 1999).
As espécies analisadas no presente estudo apresentam um padrão de abscisão de
flores autopolinizadas uniforme e precoce, embora os tubos polínicos provenientes desse
tratamento atinjam os sacos embrionários. Além disso, os tempos de penetração dos tubos
polínicos nos óvulos são similares entre as autopolinizações e as polinizações cruzadas,
similar ao encontrado por Bianchi & Gibbs (2000) com Capparis retusa; por Primo et al.
(2004) com Capparis jacobinae (Capparaceae); por Gibbs & Bianchi (1993) com Chorisia
chodatii, C. speciosa (Bombacaceae), Tabebuia caraiba e T. ochracea (Bignoniaceae); por
Gibbs & Bianchi (1999) com Dolichandra cynanchoides e Tabebuia nodosa
(Bignoniaceae); por Bittencourt et al. (2003) com Spathodea campanulata (Bignoniaceae);
por Gibbs et al. (1999) com Hymenaea stigonocarpa (Fabaceae) e por Gibbs et al. (2004)
com duas espécies do gênero Ceiba (Bombacaceae). Desta forma, é possível sugerir que o
LSI atuante em Inga edulis e I. stipularis seja determinado a partir de uma resposta de
origem pós-zigótica.
Considerando o fato de que a auto-incompatibilidade de ação tardia pode ser
conservada entre espécies filogenéticamente próximas (Lipow & Wyatt, 1999), é razoável
propor que este sistema esteja presente em alta proporção dentro do gênero Inga.
62
Agradecimentos – Ao MSc. Robson Rodrigues pela ajuda no trabalho de campo. A Dra
Ana Virgínia Leite (UFPE) pela ajuda nas análises dos tubos polínicos. Ao Dr. Thierry
Gasnier (UFAM) pelo auxílio com as análises estatísticas. Ao Dr. Marcos Antonio
(UFAM) por permitir o desenvolvimento deste trabalho na Fazenda Experimental da
UFAM. Ao Laboratório de Citogenética Vegetal (UFPE) por disponibilizar o microscópio
de Fluorescência. Ao Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva (UFPE) pelo suporte
logístico. Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado e a CAPES pelo apoio financeiro.
63
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67
A
B
Horas
Figura 1: Tempo de abscisão das flores que foram polinizadas com pólen de apenas um
doador () e de três doadores diferentes (). A = Inga edulis e B = Inga stipularis.
68
Figuras 2-7: Tubos polínicos em Inga edulis Mart. (Fabaceae – Mimosoideae). 2 – políades
germinando no estigma; 3 – tubos polínicos provenientes de autopolinização manual no
primeiro terço do estilete 4h após a polinização; 4 e 5 – tubos polínicos provenientes de
autopolinizações penetrando as micrópilas dos óvulos após 12h; 6 – óvulo penetrado após
24h de polinização cruzada; 7 – óvulo penetrado após 24h de auto-polinização.
69
Figura 8-11: Tubos polínicos em Inga stipularis D.C. (Fabaceae – Mimosoideae). 8 e 9 –
políades germinando no estigma e tubos polínicos crescendo no primeiro terço do estilete
12h após a polinização cruzada; 10 – óvulo penetrado após 24h de auto-polinização; 11 –
óvulo penetrado após 24h de polinização cruzada.
Tabela 1: Número médio de grãos de pólen por flor, óvulos por flor, razão pólen/óvulo (P/O), razão
semente/ óvulo (S/O), razão fruto/flor (Fr/F) e número médio de grãos de pólen por políades/número
médio de óvulos por flor em Inga edulis e I. stipularis.
Grãos/políades
Espécies n Grãos/políade Óvulos/flor P/O S/O Fr/F
n° de óvulos
Inga edulis
10 8 26±1,7 492±22,3 0,92 0,004 1,23
Inga stipularis
10 8 16±1,4 240±13,0 0,93 0,002 1
70
71
Tabela 2: Resultados do controle e dos experimentos de polinizações manuais, eficácia reprodutiva e polinização seletiva de Inga edulis e I.
stipularis na Fazenda Experimental da UFAM, município de Manaus, AM.
Inga edulis Inga stipularis
Tratamentos
Flores/Frutos
(n)
Sucesso
(%)
N° sementes/
Fruto
N° embriões/
semente/fruto
Flores/Frutos
(n)
Sucesso
(%)
N° sementes/
Fruto
N° embriões/
semente/fruto
Controle 200/2 1 24 21 200/14 7 15 12
Auto-espontânea 100/0 0 0 0 100/0 0 0 0
Auto-manual 100/0 0 0 0 100/0 0 0 0
Polinização cruzada 100/5 5 26 25 100/21 11 16 14
Agamospermia 50/0 0 0 0 50/0 0 0 0
Eficácia reprodutiva
–
0,2
– – –
0,33
– –
Polinização seletiva
– – – – – – – –
Diurna 100/1 1 24 20
– – – –
Noturna 100/2 2 26 23
– – – –
72
Tabela 3: Frequência de óvulos penetrados pelos tubos polínicos 8, 12 e 24 horas após as autopolinizações manuais e cruzadas em Inga
edulis e Inga stipularis.
8h 12h 24h
Tratamentos
Número de
ovários/óvulos
% de óvulos com
tubos penetrados
Número de
ovários/óvulos
% de óvulos com
tubos penetrados
Número de
ovários/óvulos
% de óvulos com
tubos penetrados
Inga edulis
Autopolinização
manual 5/120 0,83 5/120 11,6 5/120 17,5
Polinização cruzada 5/120 0 5/120 14,1 5/120 20
Inga stipularis
Autopolinização
manual 5/80 0 5/80 0 5/80 31,25
Polinização cruzada 5/80 0 5/80 0 5/80 33,75
73
5. CONCLUSÕES GERAIS
A floração de Inga edulis e I. stipularis é do tipo contínua e anual,
respectivamente, havendo curto período de sobreposição dessa fenofase entre as duas
espécies. Inga edulis apresentou picos de floração tanto na estação seca como na
chuvosa, por outro lado, I. stipularis produziu flores com maior intensidade nos meses
chuvosos. Assim, com o aumento da pluviosidade, há um aumento na decomposição da
serrapilheira e como este processo disponibiliza os nutrientes necessários para a
vegetação, é provável que ambas as espécies iniciem suas atividades reprodutivas em
virtude desse acréscimo de umidade no ambiente.
Em ambas as espécies, as flores apresentam parcial protoginia, em que apenas a
fase feminina é funcional nas primeiras horas da antese, evitando dessa maneira, que as
flores sejam autopolinizadas, favorecendo a ocorrência da polinização cruzada. O
comportamento da antese floral divergente apresentado pelas duas espécies atua como
fator principal para a ocorrência de diferentes polinizadores entre as duas espécies.
A produção total de néctar por flor aumenta em ambas as espécies à medida que
essas são submetidas a extrações sucessivas. O baixo percentual de açúcar encontrado
no néctar de I. edulis, não proporciona um fator de exclusão aos animais visitantes e
possibilita um elevado número de diferentes grupos de visitantes florais. Por outro lado,
I. stipularis apresentou concentração de açúcares no néctar semelhante a de I. edulis, no
entanto, essa espécie não apresentou uma variedade de grupos distintos de visitantes,
sendo polinizada primariamente por borboletas.
De acordo com os atributos florais de I. edulis e apesar de também ser polinizada
por beija-flores, essa espécie se enquadra na síndrome de esfingofilia, sendo as
mariposas Erinnyis ello e Pachylia syces seus polinizadores efetivos. Inga stipularis se
enquadra na síndrome de pscicofilia, sendo polinizada principalmente por borboletas da
família Hesperiidae e Papilionoidae. As duas espécies de Inga compartilham duas
espécies de abelhas, Melipona fulva e Megachille sp, entretanto, a disponibilidade
polínica é pouco afetada em decorrência das visitas dessas abelhas para ambas as
espécies de Inga.
Em virtude dos resultados obtidos com os experimentos do sistema reprodutivo,
ambas as espécies de Inga analisadas no presente trabalho foram consideradas auto-
incompatíveis, uma vez que nenhum fruto foi formado a partir de autopolinizações, e
74
que o percentual de frutos formados a partir de polinizações cruzadas é superior ao
percentual de frutos formados a partir de polinizações abertas.
As duas espécies de Inga produzem muito mais flores do que frutos, esse
fenômeno pode estar relacionado ao sistema de auto-incompatibilidade e a elevada
ocorrência de geitonogamia promovida pelos visitantes florais, ocasionando o sucesso
reprodutivo masculino, em virtude das grandes quantidades de pólen exportadas,
garantindo dessa forma o elevado índice na formação de sementes em ambas as espécies
de Inga.
O local de inibição dos tubos polínicos incompatíveis, os percentuais das taxas
de penetração dos tubos nos óvulos provenientes de autopolinização e polinização
cruzada e a abscisão uniforme das flores após as polinizações manuais, indicam que
Inga edulis e I. stipularis apresentam o mecanismo de auto-incompatibilidade de ação
tardia.
75
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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594.
80
ANEXO
81
REVISTA BRASILEIRA DE BOTÂNICA
Objetivo
A Revista Brasileira de Botânica é a publicação oficial da Sociedade Botânica de São
Paulo - SBSP, cujo objetivo é publicar artigos originais de pesquisa científica em
Botânica, em português, espanhol ou inglês.
Normas editoriais
Os manuscritos completos (incluindo figuras e tabelas), em quatro cópias, devem ser
enviados ao Editor Responsável da Revista Brasileira de Botânica no endereço
abaixo. A aceitação dos trabalhos depende da decisão do Corpo Editorial. Os artigos
devem conter as informações estritamente necessárias para a sua compreensão. Artigos
que excedam 15 páginas impressas (cerca de 30 páginas digitadas, incluindo figuras e
tabelas), poderão ser publicados, a critério do Corpo Editorial, devendo o(s) autor(es)
cobrir(em) o custo adicional de sua publicação. Igualmente, fotografias coloridas
poderão ser publicadas a critério do Corpo Editorial, devendo o(s) autor(es)
cobrir(em) os custos de publicação das mesmas. As notas científicas deverão
apresentar contribuição científica ou metodológica original e não poderão exceder 10
páginas digitadas, incluindo até 3 ilustrações (figuras ou tabelas). Notas científicas
seguirão as mesmas normas de publicação dos artigos completos. Serão fornecidas
gratuitamente 20 separatas dos trabalhos nos quais pelo menos um dos autores seja
sócio quite da SBSP. Para os demais casos, as separatas poderão ser solicitadas por
ocasião da aceitação do trabalho e fornecidas mediante pagamento.
Instruções aos autores
Preparar todo o manuscrito com numeração seqüencial das páginas utilizando: Word for
Windows versão 6.0 ou superior; papel A4, todas as margens com 2 cm; fonte Times
New Roman, tamanho 12 e espaçamento duplo. Deixar apenas um espaço entre as
palavras e não hifenizá-las. Usar tabulação (tecla Tab) apenas no início de parágrafos.
Não usar negrito ou sublinhado. Usar itálico apenas para nomes científicos ou palavras e
expressões em latim.
Formato do manuscrito
Primeira página - Título: conciso e informativo (em negrito e apenas com as iniciais
maiúsculas); nome completo dos autores (em maiúsculas); filiação e endereço completo
como nota de rodapé, indicando autor para correspondência e respectivo e-mail; título
resumido. Auxílios, bolsas recebidas e números de processos, quando for o caso, devem
ser referidos no item Agradecimentos.
82
Segunda página - ABSTRACT (incluir título do trabalho em inglês), RESUMO
(incluir título do trabalho em português), Key words (até 5, em inglês). O Abstract e o
Resumo devem conter no máximo 250 palavras.
Texto - Iniciar em nova página colocando seqüencialmente: Introdução, Material e
métodos, Resultados/ Discussão, Agradecimentos e Referências bibliográficas.
Citar cada figura e tabela no texto em ordem numérica crescente. Colocar as citações
bibliográficas de acordo com os exemplos: Smith (1960) / (Smith 1960); Smith (1960,
1973); Smith (1960a, b); Smith & Gomez (1979) / (Smith & Gomez 1979); Smith et al.
(1990) / (Smith et al. 1990); (Smith 1989, Liu & Barros 1993, Araujo et al. 1996,
Sanches 1997).
Em trabalhos taxonômicos, detalhar as citações de material botânico, incluindo
ordenadamente: local e data de coleta, nome e número do coletor e sigla do herbário,
conforme os modelos a seguir: BRASIL: Mato Grosso: Xavantina, s.d., H.S. Irwin s.n.
(HB 3689). São Paulo: Amparo, 23/12/1942, J.R. Kuhlmann & E.R. Menezes 290 (SP);
Matão, ao longo da BR 156, 8/6/1961, G. Eiten et al. 2215 (SP, US).
Citar referências a resultados não publicados ou trabalhos submetidos da seguinte
forma: (S.E. Sanchez, dados não publicados)
Citar números e unidades da seguinte forma:
- Escrever números até nove por extenso, a menos que sejam seguidos de unidades ou
indiquem numeração de figuras ou tabelas.
- Utilizar, para número decimal, vírgula nos artigos em português ou espanhol (10,5 m)
ou ponto nos artigos escritos em inglês (10.5 m).
- Separar as unidades dos valores por um espaço (exceto para porcentagens, graus,
minutos e segundos de coordenadas geográficas); utilizar abreviações sempre que
possível.
- Utilizar, para unidades compostas, exponenciação e não barras (Ex.: mg.dia
-1
ao invés
de mg/dia, µmol.min
-1
ao invés de µmol/min).
Não inserir espaços para mudar de linha, caso a unidade não caiba na mesma linha.
Não inserir figuras no arquivo do texto.
Referências bibliográficas - Indicar ao lado da referência, a lápis, a página onde a
mesma foi citada.
Adotar o formato apresentado nos seguintes exemplos:
83
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Brasileiros (S. Watanabe, coord.). ACIESP, São Paulo, v.3, p.1-6.
FARRAR, J.F., POLLOCK, C.J. & GALLAGHER, J.A. 2000. Sucrose and the
integration of metabolism in vascular plants. Plant Science 154:1-11.
Citar dissertações ou teses somente em caráter excepcional, quando as informações
nelas contidas forem imprescindíveis ao entendimento do trabalho e quando não
estiverem publicadas na forma de artigos científicos. Nesse caso, utilizar o seguinte
formato:
SANO, P.T. 1999. Revisão de Actinocephalus (Koern.) Sano - Eriocaulaceae. Tese de
doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
Não citar resumos de congressos.
Tabelas
Usar os recursos de criação e formatação de tabela do Word for Windows. Evitar
abreviações (exceto para unidades).
Colocar cada tabela em página separada e o título na parte superior conforme exemplo:
Tabela 1. Produção de flavonóides totais e fenóis totais (% de peso seco) em folhas de
Pyrostegia venusta.
Não inserir linhas verticais; usar linhas horizontais apenas para destacar o cabeçalho e
para fechar a tabela.
Em tabelas que ocupem mais de uma página, acrescentar na(s) página(s) seguinte(s)
"(cont.)" no início da página, à esquerda.
Figuras
84
Submeter um conjunto de figuras originais em preto e branco e três cópias com alta
resolução.
Enviar ilustrações (pranchas com fotos ou desenhos, gráficos mapas, esquemas) no
tamanho máximo de 15 x 21 cm, incluindo-se o espaço necessário para a legenda. Não
serão aceitas figuras que ultrapassem o tamanho estabelecido ou que apresentem
qualidade gráfica ruim. Figuras digitalizadas podem ser enviadas, desde que possuam
nitidez e que sejam impressas em papel fotográfico ou "glossy paper".
Gráficos ou outras figuras que possam ser publicados em uma única coluna (7,2 cm)
serão reduzidos; atentar, portanto, para o tamanho de números ou letras, para que
continuem visíveis após a redução. Tipo e tamanho da fonte, tanto na legenda quanto no
gráfico, deverão ser os mesmos utilizados no texto. Gráficos e figuras confeccionados
em planilhas eletrônicas devem vir acompanhados do arquivo com a planilha
original.
Colocar cada figura em página separada e o conjunto de legendas das figuras,
seqüencialmente, em outra(s) página(s).
Utilizar escala de barras para indicar tamanho. A escala, sempre que possível, deve vir à
esquerda da figura; o canto inferior direito deve ser reservado para o número da(s)
figura(s).
Detalhes para a elaboração do manuscrito são encontrados nas últimas páginas de cada
fascículo. Sempre que houver dúvida consulte o fascículo mais recente da Revista.
O trabalho somente receberá data definitiva de aceitação após aprovação pelo Corpo
Editorial, tanto quanto ao mérito científico como quanto ao formato gráfico. A versão
final do trabalho, aceita para publicação, deverá ser enviada em uma via impressa e em
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