UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA JÚLIO DE MESQUITA FILHO

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA

ESTUDO DA HELMINTOFAUNA DO LAGARTO Tupinambis merianae DUMÉRIL E

BIBRON, 1839 (REPTILIA: SQUAMATA, TEIIDAE) PROCEDENTE DO ARQUIPÉLAGO

ANA CAROLINA DE OLIVEIRA RAMALHO

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA

ESTUDO DA HELMINTOFAUNA DO LAGARTO Tupinambis merianae DUMÉRIL E

BIBRON, 1839 (REPTILIA: SQUAMATA, TEIIDAE) PROCEDENTES DO

ARQUIPÉLAGO DE FERNANDO DE NORONHA, PERNAMBUCO, BRASIL E

RELAÇÃO COM A FAUNA ENDÊMICA DE LAGARTOS DO ARQUIPÉLAGO

ANA CAROLINA DE OLIVEIRA RAMALHO

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Nome do autor: Ana Carolina de Oliveira Ramalho

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof. Dr. Reinaldo José da Silva

Instituto de Biociêcias, Departamento de Parasitologia

FMVZ – UNESP – Botucatu

Profa. Dra. Mônica Regina Vendrame Amarante

Membro

Instituto de Biociêcias, Departamento de Parasitologia

FMVZ – UNESP – Botucatu

Data da Defesa: 13 de março de 2008.

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Dedico essa dissertação com muito

amor à Hilda, Geraldo e Rodrigo.

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AGRADECIMENTOS

me concederem a honra de participarem da minha banca de mestrado,

sempre muito carinho e alegria,

Às minhas amigas de Botucatu: Camila, Aninha e Charli, Jú e Dani, Lú e Jú, Marcella,

Adriana e Veruska, Eriquinha Zica, Satie e Karina,

Ao pessoal da parasito: Nilza, Márcia, Bicho,

À FAPESP por ter financiado a pesquisa viabilizando a coleta,

À Equipe do “Projeto Teju”: Dr. Ayrton Klier Peres Jr., Felipe Lago, Daniel Velho, Ruy e

À Administração de Fernando de Noronha,

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vi

CONCLUSÕES GERAIS

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hábito alimentar é único, alimenta-se de algas mergulhando 10 metros de

profundidade ou mais para forragear na vegetação que cresce abaixo da faixa da maré

2.2. Lagartos da família Scincidae

Os membros desta família são caracterizados por possuírem escamas circulares

externa corporal muito rígida. Os osteodermas desses lagartos são compostos por um

bastante, existem pequenas espécies com menos de cinco centímetros até espécies

com mais de 32 centímetros de comprimento ventro-cloacal.

A maioria é ovípara e as fêmeas é que cuidam dos ovos, porém

aproximadamente 45% dos Scincídeos são vivíparos. Muitos são diurnos, mas existem

também os de hábito noturno e crepuscular. Em consequência dos seus corpos rígidos

e roliços os Scincídeos são lagartos difíceis de serem capturados por predadores, por

isso possuem predadores especializados, como as serpentes Liophidium,

Scaphiodontophis e Psammodynastes que desenvolveram fileiras de dentes com

dobradiças ou com fendas (diastema) para facilitar a captura (Pough et al., 2004).

Existem aproximadamente 115 gêneros e 1260 espécies nessa família. São

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Typhlosaurus, no sul da África e no Kênia); Scincinae, com mais de 30 gêneros,

incluindo Amphiplossus, Chalcides, Eumeces, Neosep e Scincus, na América Central e

lagarto na ilha é muito abundante (Carleton e Olson, 1999). O nome científico

inicialmente era Mabuya atlantica, pela semelhança desses animais com os membros

do gênero Mabuya do continente brasileiro. Mausfeld et al. (2002) renomearam essa

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espécies. Ocupam desde o norte dos EUA até a América Central e grande parte da

América do Sul e o Oeste da Índia. São observadas duas subfamílias: Teiinae (com 116

são maiores que as fêmeas, podem ultrapassar 600 mm de comprimento rostro-anal.

São onívoros, com uma dieta bem diversificada incluindo ovos, frutas, invertebrados,

carcaças em decomposição e pequenos vertebrados (Fitzgerald et al., 1991; King et al.,

perda de calor e pela maggrgdgu,c0dçdrijnp(0çrfjçndggrgdgu c0jpireãgupuec0 c0jpireãguac0duqc0pimççãpuuc0pimççãpuec0çijãnmmu c0rpiedgpuec0çijãnmmumc0ridppepu c0rpiejegumcgiãnmpçuéc0çijãnp(e(!& Õuoc0çimdgedu‘c0jpireçdãutc0niçãmmrurc0rinjãrmuacgijçngnuac0riçgeenurc0rinjãrmçrimd(!& Õufc0niergdgxinjçnedçpduqc0pimççãrurc0rirn‘

8

A espécie T. merianae tem como características marcantes o corpo cilíndrico e

robusto, membros e cauda longos e robustos e apresenta a seguinte combinação única

dezembro. Em ninhos de T. merianae foram encontrados de 29 a 39 ovos. O período

de incubação vai de 45 a 75 dias e a fêmea permanece no ninho durante todo esse

tempo, provavelmente para proteger a ninhada de possíveis predadores. Atingem a

comprimento rostro-anal, podendo viver por pelo menos 17 anos, o que significa 14

distribuição e também por eventos históricos, observa-se uma leve variação

morfológica nas diferentes populações de T. merianae (Péres, 2003).

Em 1960, um casal de T. merianae foi introduzido pelos militares em Fernando

de Noronha com o objetivo de controlar outras espécies invasoras, como o roedor

Rattus rattus (Oren, 1984; Rangel et al., 1988).

Segundo Rangel et al. (1988), o lagarto T. merianae preda principalmente ovos

e filhotes da tartaruga verde (Chelonia mydas) e ovos das aves que nidificam no solo.

Por não ter predadores naturais (grandes mamíferos, gaviões, etc.) na Ilha de

Fernando de Noronha e por ter recursos em abundância, a população de T. merianae

continua crescendo. Um estudo da análise do conteúdo estomacal do lagarto T.

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caranguejo Gecarcinus lagostoma, endêmico das ilhas oceânicas brasileiras (Fernando

de Noronha, Atol das Rocas e Trindade). Além disso, esse estudo estimou o tamanho

aproximadamente 19 gêneros e 135 espécies. É encontrada no Oeste da Índia, na

América do Sul, África e algumas áreas do Mediterrâneo. Seus gêneros mais

representativos são Amphisbaena, Anops, Aulura, Blanus, Bronia, Chirindia, Cynisca,

que habita o norte da Flórida. A família Trogonophidae possui quatro gêneros e seis

membros locomotores em sua maioria. Possuem caudas muito curtas e seus corpos

são anelados. O comprimento varia de 10 a 80 cm. O pulmão direito é reduzido, ao

contrário da maioria dos outros Squamatas que possuem o esquerdo menos

desenvolvido. Possuem o crânio altamente calcificado e modificado para escavar.

Somente entre os Squamatas o cérebro é totalmente envolto pelos ossos frontais do

crânio (Pough et al., 2004). A pele dos anfisbenídeos também é característica, os anéis

que envolvem a circunferência do corpo são bem visíveis em um exame externo e a

dissecção mostra que o tegumento é quase desprovido de conexões com o tronco.

Assim, a pele forma um tubo dentro do qual o corpo dos anfisbenídeos pode deslizar

para frente e para trás. Músculos tegumentares estendem-se, longitudinalmente, de

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subterrâneos. Elas possuem a capacidade de usar qualquer parte do corpo como local

de fixação para se ancorar contra as paredes dos túneis (Pough et al., 2004).

vertebrados. O dente mediano é parte de um conjunto dentário especializado que faz

destes animais predadores formidáveis, capazes de dominar uma grande variedade de

invertebrados e pequenos vertebrados. O dente superior ajusta-se no espaço entre

A espécie mais conhecida dessa família é a Amphisbaena alba, endêmica da

eventualmente lagartos, serpentes e pequenos roedores sejam alimentos ocasionais

(Colli e Zamboni, 1999).

A anfisbena endêmica de Fernando de Noronha, Amphisbaena ridleyi é

indubitavelmente a “cobra” que Américo Vespúcio viu em 1503. Amphisbaena ridleyi é

tão abundante no arquipélago que nas encostas do Morro do Pico, que é o ponto

culminante (321 m) da ilha principal, a abundância é maior do que das anfisbenas do

mesmo gênero no continente (Olson, 1981).

2.5. Helmintologia de Lacertíleos e Anfisbenídeos do Brasil

Os estudos helmintológicos envolvendo lacertíleos e anfisbenídeos no Brasil

11

passado, vários helmintologistas europeus, como Rudolphi, Diesing e Molin estudaram

nematóides de répteis do Brasil. Travassos (1913), na sua revisão das espécies

nematódeos (Vicente et al., 1993; Tabela 1) e trematódeos (Travassos et al., 1969;

Tabela 2) brasileiros.

Para os cestódeos, não existe no Brasil um inventário sobre as espécies

espécies relatadas por esse autor estão apresentadas na Tabela 3.

Em estudo realizado com duas espécies de lagartos do gênero Mabuya,

Mabuya agilis e Mabuya macrorhyncha, em duas diferentes restingas no sudeste do

Brasil, Praia das Neves no Espírito Santo e Grussaí no Rio de Janeiro, foram

encontrados 10 tipos de parasitas associados com esses lagartos nessas duas

localidades, a saber: uma larva de pentastomídeo (Raillietiella sp.), dois trematódeos

(Paradistomum parvissimum e Pulchrosomoides), um cestódeo (Oochoristica ameivae),

cinco nematódeos (Hexametra boddaertii, Parapharyngodon sceleratus,

Physalopteroides venancioi e Physaloptera sp.), e um acantocéfalo não identificado e

um nematóide da família Acuariidae não identificado (Vrcibradic et al., 2002).

Rocha et al. (2003), também em um estudo dos helmintos relacionados ao

12

autores consideraram a fauna de helmintos da espécie Mabuya dorsivittata pobre em

relação as outras espécies congenéricas estudadas.

Physaloptera sp., uma larva de Hexametra baddaertii e um cisto indeterminado na

parede do estômago.

O nematóide P. scleratus, sinonímia de Thelandros sceleratus e

Brasil (Vicente et al., 1993; Van Sluys et al., 1997; Ribas et al., 1998b; Vrcibradic et al.,

Em relação aos lagartos da família Teiidae no Brasil Rego e Chambrier (2000)

redescreveram o cestódeo Tejidotaenia appendiculata no T. teguixin procedentes da

Serra do Navio no Amapá e de Linhares no Espírito Santo.

Vrcibradic et al. (2000) observaram que o parasita Thubunaea dactyluris

encontrado na espécie Ameiva ameiva no levantamento feito por Fabio e Rolas (1974)

era o mesmo parasita P. venancioi (Lent et al., 1946) encontrado no sapo Bufo

paracnemis do Paraguai.

Ribas et al. (1998a) fizeram um estudo na restinga de Barra do Maricá (Rio de

Janeiro) e na análise de helmintos de A. ameiva eles encontraram os nematódeos P.

retusa no estômago, Physaloptera lutzi no estômago, P. sceleratus no intestino e

13

Cnemidophorus ocellifer, e os nematóides P. retusa no estômago e P. lutzi no intestino

delgado, também foram encontrados parasitando este lagarto na Restinga da Barra de

intermedia and Parapharyngodon sp. e o cetódeo O. ameivae (Menezes et al., 2004).

2.8.Helmintos de lagartos da família Amphisbaenidae

mais escassos. Após a revisão de Travassos et al. (1969) e Vicente et al. (1993),

14

Tabela 1. Lista de espécies de nematódeos de lacertíleos e anfisbenídeos brasileiros,

segundo Vicente et al. (1993).

FAMÍLIA/ESPÉCIE HOSPEDEIRO HABITAT

Família CosmocerccerDEIR

20

INTRODUCTION

The introduction of lizards has received little attention with regard to the

been examined for helminth

Hawaii were introduced (McKeown, 1996) and four of these have been examined for

helminths: Anolis carolinensis, Hemidactylus garnotti, Hemidactylus frenatus and

Hanley et al., 1998).

South American continent. Consequently, all animals endemic in the archipelago came

to the island transported by air or by sea. Due to its oceanic nature, the archipelago

has a rich and unique genetic and ecological distribution, since it has been isolated

from other biomes for millennia (Rangel et al., 1988).

Two species of reptiles are endemic in the archipelago: the commonly-named

two-head-snake lizard (Amphisbaena ridleyi) and the small lizard (Trachylepis

atlantica). In addition, the teiú (Tupinambis merianae) and the gecko (Hemidactylus

mabouia) were introduced by humans (Olson, 1981; Oren, 1984).

In 1960, a T. merianae couple was introduced by the military in Fernando de

Noronha for the purpose of controlling other invasive species, such as rodents, Rattus

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in green turtles and birds on the Main Island and Rata Island, where it was also

introduced. As there are no natural predators (such

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control of the species in the Archipelago. The T. atlantica and A. ridleyi specimens

were sampled in the jungles of Conceição, Boldró and Cacimba do Padre beaches. The

the Administration Transit Hotel. However, as the animals were captured by the team

of Dr. Ayrton and were grouped in a terrarium, the precise location of the animals for

each of these points was not possible.

pipe, and bread and biscuits as bait. Those lizards are extremely abundant animals

sampled in the beaches of Boldró (specimens 1 to 11), Conceição (specimens 12 to 19)

and Cacimba do Padre (specimens 20 to 25) jungles.

The animals were sacrificed by inoculation of thiopental sodium (Thiopentax®),

they were then identified, measured and necropsied. During the necropsy, the

following were collected for Parasitological research; the gastrointestinal tract, lungs,

heart, liver and kidneys.

All parasites collected were fixed in 70% alcohol. The trematodes and cestodes

were fixed under cover slip pressure (Amato et al., 1991). For species identification,

samples of cestodes and trematodes were stained with carmine (Rey, 2001; Andrade,

2000) and nematodes were cleared by Aman lactofenol (Andrade, 2000). Later, these

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as prevalence, mean abundance and mean parasite intensity were calculated,

according to Bush et al. (1997).

Fernando de Noronha: Diaphanocephalus galeatus (Strongyloidea), Spinicauda

spinicauda (Heterakidae) and Oochoritica iguanae (Anoplocephalidae), infecting T.

merianae (Teiidae); Moaciria alvarengai (Heterakidae), S. spinicauda, Mesocoelium

travassossi (Anoplocephalidae), in T. atlantica (Scincidae); and Aplectana albae

nematodes; the former presented a higher intensity of infection and abundance.

Oochoristica iguanae was also observed in the small intestine of 5 specimens, with a

prevalence of 4.4%. Trematodes were not found in this lizard species (Table 1).

Trachylepis atlantica were infected with two nematode species (M. alvarengai

and S. spinicauda), two trematodes (M. monas and Platynossomum sp.) and the O.

travassossi cestode. Spinicauda spinicauda was also the species with the highest

prevalence and abundance in this lizard. For trematodes and cestodes, the prevalences

were low, as well as the intensity of infection and abundance (Table 1).

In A. ridleyi the trematode and cestode fauna were similar to those of T.

atlantica (M. monas, Platynossomum sp. and O. travassosi), but two other nematode

24

Table 1. Prevalence, mean infection intensity, mean abundance and organs associated

25

monospecific parasitism with an association among up to 5 parasites was observed

(Figure 1).

26

nematodes M. alvarengai and T. alvarengai (=Parapharyngodon alvarengai) (Freitas,

1956a,b) and the trematode M. monas (Freitas, 1963; Freitas, 1967).

Argentina (Vogelsang, 1932). The occurrence of S. spinicauda parasitizing T. merianae

was described in specimens from Rio de Janeiro (Rio de Janeiro State) and Fortaleza

(Ceará State) (Freitas, 1956; Rodrigues and Feijó, 1976). However, this is the first

study confirms the occurrence of these nematodes in T. merianae and represents a

However, none of the species listed above were found in Fernando de Noronha, thus

demonstrating that island animals showed a small distribution of nematodes, when

compared to continent animals.

Few reports on the occurrence of trematodes in Tupinambis spp. have been

published. Travassos et al. (1969) reported the occurrence of Paradistomum

parvissimum infecting T. teguixin. The specimens from Fernando de Noronha were not

infected by trematodes, despite the fact that two species of the Mesocoelium and

Platynossomum genera have been found in T. atlantica and A. ridleyi.

In Brazil, the only cestode species described in T. merianae was Tejidotaenia

appendiculata (Rego and Chambrier, 2000) in animals from Serra do Navio, Amapá

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registered host for O. iguanae and Fernando de Noronha is a new geographical area of

distribution of this cestode.

This study also demonstrated the presence of M. monas in T. atlantica, as

reported previously in Travassos et al. (1969). Mesocoelium monas is a species of

wide

distribution, almost cosmopolitan, and little specificity, infecting many hosts, especially

been recorded in the small intestine of Amphisbaena sp., Siphonops annulatus, Bufo